Interacciones Planta-Animal

Interacciones planta-animal:

Ecología evolutiva y conservación

Foto por: L. Núñez

Interacciones planta- animal: Ecología evolutiva y conservación

Profesores:

Dra. María Argenis Bonilla Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá

Dr. Rodolfo Dirzo Universidad de Stanford, Estados Unidos

Estudiantes participantes:

Diego Fernando Casallas-Pabón ** José Oswaldo Cortés Herrera * Mónica Adriana Cuervo * Francisco Fajardo Gutiérrez * Jennyfer Insuasty Torres * Cindy Cristina Leguízamo Pardo * Eliana Martínez Pachón *** María Inés Moreno Pallares * Luis Alberto Núñez Avellaneda ** Mónica Beatriz Ramírez Burbano * Oscar Andrés Rojas Zamora * Cristian Camilo Sandoval Parra *

* Maestría en Ciencias - Biología - Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia ** Doctorado en Ciencias - Biología - Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia *** Doctorado en Agroecología - Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia

Edición del documento:

Cristian Camilo Sandoval Parra Mónica Beatriz Ramírez Burbano Diego Fernando Casallas-Pabón Tabla de contenido:

Agradecimientos ...... 1 Presentación y Área de estudio ...... 2 Artículos del proyecto grupal: ...... 4

Casallas-Pabón, D. Rojas-Zamora, O & Insuasty-Torres, J. Variación de la Herbivoría y Prueba de Aceptabilidad en Plantas con Estrategias de Crecimiento rápido y lento ...... 4

Martínez-Pachón, E. Moreno-Pallares, M.& Cuervo-Martínez, M.A. Herbivoría en plantas de crecimiento rápido y lento de un bosque húmedo tropical de Colombia: una prueba de la hipótesis de disponibilidad de recursos ...... 16

Artículos del Proyecto libre: ...... 28

Fajardo-Gutiérrez, F., Leguízamo-Pardo, C. & Ramírez-B, M. Efecto de la Herbivoría sobre la Producción de Frutos en Psychotria racemosa Rich. (Rubiaceae) ...... 28

Insuasty-Torres, J. Rojas-Zamora, O. & Casallas-Pabón, D. Herbivoría Diferencial en Plántulas y Juveniles de Dos Especies de Leguminosas Con y Sin Mirmecofilia ...... 35

Martínez-Pachón, E. Moreno-Pallares, M.& Cuervo-Martínez, M.A. Enverdecimiento retardado en plantas de Bosque Húmedo Tropical: indicación de defensa o control descendente de los herbívoros...... 47

Núñez, L., Sandoval-Parra, C. & Cortés, O. Evaluación de la Defensa Anti-herbívoro por Asociación Coespecífica en Ocotea longifolia Kunth (Lauraceae), en un Bosque Húmedo en Mariquita,Tolima...... 55

Agradecimientos

Los autores de este trabajo agradecen a la Facultad de Ciencias y al Departamento de Biología de la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá y al posgrado en Ciencias – Biología. En especial a los profesores Gabriel Pinilla, Director del Departamento de Biología y Luis Fernando García, Director del Área Curricular por el apoyo financiero para la realización del curso. Igualmente extendemos un agradecimiento al equipo del Sistema de Patrimonio Cultural y Museos de la Universidad Nacional de Colombia, que trabaja actualmente a favor de la conservación del Bosque José Celestino Mutis, en el Municipio de Mariquita, Tolima, especialmente a Jeffer Buitrago y Orlando Velásquez por su apoyo invaluable durante las jornadas de campo. Así mismo agradecemos al Laboratorio de Entomología de la Facultad de Agronomía de la Universidad Nacional de Colombia, por facilitarnos el material biológico de Spodoptera frugiperda, con el cual se desarrollaron experimentos en estas investigaciones.

Presentación

Este documento corresponde a la recopilación de las investigaciones que se realizaron en el marco de la visita del Profesor Dr. Rodolfo Dirzo, de la Universidad de Stanford, Estados Unidos, a la Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá, con el fin de llevar a cabo el curso de posgrado Interacciones planta-animal: Ecología evolutiva y conservación, que se desarrolló en el segundo semestre del 2010. La fase de campo se realizó en el mes de agosto al interior de la Reserva Forestal José Celestino Mutis (RFJCM) (Figura I) ubicada en el bosque municipal de la ciudad de San Sebastián de Mariquita (5° 11´39´´N, 74°´54 36´´W).

Esta Reserva Forestal se encuentra actualmente a cargo del Sistema de Patrimonio y Museos de La Universidad Nacional de Colombia, se ubica en la vertiente oriental de la cordillera central al norte del departamento de Tolima, Colombia. Posee una extensión aproximada de 110 hectáreas (Ministerio de Cultura 2009) y está al interior de la Reserva Forestal Protectora de las quebradas El Peñón y San Juan del municipio de Mariquita. Éstas fluyen a través del bosque y pertenecen a la cuenca del río Sabandija (CORTOLIMA 2008) y a la gran cuenca del río Magdalena.

Mariquita

Figura I. Ubicación del Bosque Municipal de la ciudad de San Sebastián de Mariquita en el Departamento de Tolima, Colombia. Resaltado en Verde la extensión de la reserva. Escala 1:10000. Modificado de: Plan de manejo reserva forestal protectora quebradas El Peñón y San Juan del bosque del municipio de Mariquita. IGAC & CORTOLIMA (2009).

En el área predomina un clima cálido y húmedo, con una altura entre los 520 y 720 metros sobre el nivel del mar. La distribución de lluvias es de carácter bimodal, con un promedio anual de 2409 mm. Los meses de abril y mayo son los más lluviosos durante el primer semestre, y los de octubre y noviembre durante el segundo. La temperatura media anual es de 26.5ºC y la humedad relativa del 82%, con un valor mínimo en el mes de agosto (INCO Ltda. 1996). La pendiente varía aproximadamente entre el 30% y 80% y el suelo está constituido por arcillas rojas,

2 abigarradas, con altos componentes de Silicio de aspecto conglomerado (Pachón y Bohorquez 1991).

La RFJCM por sus características fisionómicas corresponde a un mosaico de vegetación entre relictos bosque húmedo tropical con elementos de bosque seco, áreas convertidas en potreros, y zonas con alta presión debido a la expansión del perímetro urbano de la ciudad de San Sebastián de Mariquita. En el reconocimiento del área se observó que las familias de plantas más representativas del bosque incluyen Leguminosae, Melastomataceae, Burseraceae, Moraceae, Piperaceae, Annonaceae, Apocynaceae, Bignoniaceae, Araliaceace.

Las amenazas al bosque han estado relacionadas con los asentamientos humanos circundantes producto de desplazamiento e invasiones, la tala, la quema, los desechos, las basuras y la minería. La influencia de la presión de las poblaciones humanas adyacentes al bosque, implica no sólo la extracción de productos maderables y no maderables del bosque, sino el avance constante y la deforestación con fines de apropiación de tierras y establecimiento de viviendas de personas de escasos recursos.

Las investigaciones llevadas a cabo como parte del desarrollo metodológico del curso, fueron realizadas por estudiantes del Posgrado en Ciencias - Biología, en torno a la temática de las interacciones planta-animal, haciendo énfasis en la Herbivoría como principal tema de estudio. Se realizó un proyecto grupal relacionado con la hipótesis de disponibilidad de recursos en plantas de crecimiento rápido y lento, producto del cual se generaron los dos artículos iniciales (Pag. 4 y 16). Igualmente, se incluyen otros cuatro artículos de tema libre alrededor de la herbivoría (Pag. 28).

Esperamos que este documento contribuya al conocimiento de los aspectos biológicos y ecológicos del bosque Municipal José Celestino Mutis, haciendo énfasis en el estudio de las interacciones planta-animal y su aplicación en la conservación de la biodiversidad. Es así como el estudio de la herbivoría y otros procesos ecológicos pueden ser indicadores importantes para la comprensión del estado de conservación de los ecosistemas y de esta manera poder generar herramientas para la toma de decisiones de protección en el área.

Es necesario incrementar el aporte de la academia no sólo en términos de investigaciones biologías relacionadas con la biodiversidad y conservación de estos bosques, sino que de igual manera se espera un aporte de las ciencias humanas, sociales y políticas. Esto con el fin de orientar procesos de distribución de las tierras y de la población en la región, así como generar oportunidades a las personas en condiciones sociales más vulnerables, en la búsqueda de una mejor calidad de vida de la población de esta región del municipio de Mariquita.

Variación interespecifica de la Herbivoría en Plantas Tropicales con Estrategias de Crecimiento rápido y lento

Diego Casallas-Pabón 1, 5, Oscar Rojas-Zamora 2, 4, Jennyfer Insuasty-Torres 2, 3.

1Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá, Carrera 30 #45-03 edificio 451, Bogotá-Colombia. [email protected].

2Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá, Carrera 30 #45-03 edificio 421, oficina 149, Bogotá-Colombia. [email protected], [email protected],

RESUMEN

La variabilidad en las estrategias de crecimiento de las plantas y la distribución diferencial de los recursos influyen en los niveles de herbivoría observados, teniendo en cuenta que la herbivoría es una importante fuerza para la selección natural. En este estudio se evalúa el nivel de herbivoría en 10 especies de rápido crecimiento y 10 especies de lento crecimiento presentes en el bosque húmedo tropical de la Reserva Forestal José Celestino Mutis en el municipio de Mariquita, Colombia. Se realizaron pruebas de aceptabilidad usando un herbívoro generalista (Spodoptera frugiperda). Nosotros encontramos que los niveles de herbivoría son más altos en las especies de rápido crecimiento, en las que el 65,1% de las hojas presentan más del 6% del área foliar consumida, mientras que en las especies de lento crecimiento en las solo el 19,1% de las hojas presentan niveles mayores al 6% del área foliar consumida. De igual manera se determinó que Spodoptera frugiperda prefiere consumir hojas de especies de rápido crecimiento, ya que estas plantas presentan características que las hacen más palatables para los herbívoros. Los resultados obtenidos indican una relación positiva entre la tasa de crecimiento y los niveles de herbivoría, así como también con la prueba de aceptabilidad. Esto coincide con la hipótesis de disponibilidad de recursos la cual predice que las especies con baja disponibilidad presentan tasas de crecimiento lento y bajos niveles de herbivoría. En este estudio se realizó la comparación de pares filogenéticos y se determinó que los niveles de herbivoría no tienen relación con la filogenia de las plantas, indicando que los niveles de herbivoría responden solamente a factores ecológicos.

Palabras Clave: Mariquita, Tolima-Colombia; Bosque húmedo tropical; herbivoría; Spodoptera frugiperda; estrategias de crecimiento; hipótesis de la disponibilidad de recursos.

ABSTRACT

Variability in the growth strategies of plants and the differential allocation of resources influence the levels of herbivory observed, taking into account that herbivory is an important force for natural selection. This study tests the level of herbivory on 10 fast-growing species and 10 species of slow-growth found in the Reserva Forestal José Celestino Mutis’s tropical rainforest at Mariquita, Colombia. Acceptability tests were performed using a generalist herbivore (Spodoptera frugiperda). We found that herbivory levels are higher in fast-growing species, in which 65.1% of the leaves have more than 6% leaf area consumed, while in slow-growing species in only 19.1 % of leaves had levels higher than 6% leaf area consumed. Similarly we

Casallas-Pabón, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.

found that S. frugiperda prefers to consume leaves of fast-growth, since these plants have characteristics that make them more palatable to herbivores. The results indicate a positive relation between growth rate and levels of herbivory, as well as the test of acceptability. This coincides with the resource availability hypothesis which predicts that species with low availability have slow-growth rates and low levels of herbivory. In this study we conducted a pairs phylogenetic comparison and found that levels of herbivory are unrelated to the phylogeny of plants, indicating that levels of herbivory respond only to ecological factors.

Key words: Mariquita, Tolima-Colombia; Tropical wet forest; herbivory; Spodoptera frugiperda; growth strategies; resources availability hypothesis.

EN LOS BOSQUES TROPICALES LAS TASAS de defensas en plantas como la respuesta de herbivoría son más altas comparadas con la evolutiva al grado de limitación de los de los bosques de zonas templadas (janzen recursos (Janzen 1974; Grime 1977, 1979; 1974), aunque se supone de manera general, McKey 1979, 1984; Coley et al. 1985). que las hojas de los árboles en el trópico son Desde el punto de vista ecológico, las menos aceptadas por los herbívoros que las condiciones ambientales influyen en la hojas de los árboles de las zonas templadas variabilidad de la velocidad de crecimiento en (Basset 1994). Esta baja palatabilidad de las las plantas y en las distintas estrategias de hojas de plantas tropicales se debe, en gran defensa contra los herbívoros. Se acepta medida, a la cantidad y variedad de sustancias ampliamente la explicación de que en hábitats químicas (Coley & Aide 1991), y se relaciona con recursos limitados se han seleccionado a su vez, con varios aspectos que son plantas con crecimiento lento y bajas tasas de suceptibles de ser analizados evolutiva y reemplazo de tejidos (Bradshaw et al. 1964, ecológicamente. Parsons 1968, Grime 1977, Chapin 1980), lo La variabilidad general inherente en las cual significa que la asignación de recursos plantas, en las características físicas y para la producción de tejidos tiene alto costo químicas de las hojas, en las estrategias de para la planta y por lo tanto es importante que crecimiento y en la producción de defensas, se invierta en defensas anti-herbívoros (Coley son por un lado reflejo de la variabilidad et al. 1985) genética, ingrediente fundamental de la Janzen (1974) hace evidente el selección natural, pero además están significado evolutivo y ecológico de la influenciados por las condiciones ambientales. herbivoría, para la vegetación amazónica de Desde el punto de vista evolutivo, los suelo de arenas blancas, proponiendo que la herbívoros ejercen una fuerza selectiva sobre mayoría de los factores que restringen el las especies vegetales al aumentar su crecimiento de las plantas están relacionados mortalidad y remover biomasa que podría ser con el ataque de herbívoros más que con la utilizada para el crecimiento o la reproducción dificultad de las plantas por crecer bajo (Coley et al. 1985), lo que ha resultado en condiciones de escases de nutrientes. Esta estrategias de defensa tan variadas como las propuesta se convierte en una hipótesis de los depredadores mismos. La producción generalizada para las comunidades terrestres, de defensas es favorecida por la selección en la que se predice una relación negativa natural cuando el beneficio de mejorar la entre la disponibilidad de recursos y la protección contra los herbívoros es mayor que inversión en defensas que hacen las plantas el costo de producción (Coley et al. 1985). contra los herbívoros (Janzen 1974, McKey et Adicionalmente, se ha explicado la variedad al. 1978, Boege & Dirzo 2004).

Variación de la Herbivoría en Plantas de Crecimiento rápido y lento

Adicionalmente, existen evidencias lento, que a su vez favorecen las grandes experimentales de que en los trópicos, más inversiones en defensa. que en las zonas templadas, la herbivoría Es de esperar que la historia filogenética cobra mayor fuerza diversificadora al hacer proporcione la hipótesis nula para explicar la que los gradientes abióticos sean más distribución de los rasgos de defensa entre las divergentes, magnificando las diferencias especies (Silvertown & Dodd 1996). La entre hábitats y causando así la hipótesis alternativa es que las características especialización de las especies en el hábitat defensivas de las especies son evolutivamente (Fine et al. 2004). lábiles, y las especies han evolucionado varias En general existen plantas de crecimiento veces, e independiente, las soluciones a rápido y de crecimiento lento de acuerdo con factores bióticos y abióticos frente a los retos sus rasgos de historia de vida; las plantas medioambientales (Agrawal & Fishbein pioneras de crecimiento rápido están 2006). adaptadas a los hábitats ricos en recursos, y En este estudio evaluamos cómo las suelen sufrir un mayor índice de daño por estrategias de crecimiento en plantas rápido y herbivoría, en parte por tener diferentes tipos lento en plantas y el parentesco filogenético de sustancias químicas defensivas en afectan sobre la intensidad de herbivoría en un cantidades menores que especies de bosque húmedo tropical y la aceptabilidad por crecimiento lento. Observaciones en diferentes un herbívoro generalista. Como hipótesis comunidades han puesto de manifiesto que los planteamos que las especies vegetales de vertebrados e invertebrados herbívoros crecimiento lento son menos afectadas por la prefieren alimentarse de especies de plantas de herbivoría debido a que tienen rasgos que les rápido crecimiento en ambientes ricos en permiten escapar a ella. recursos naturales (Coley et al. 1985). El nivel de daño por herbivoría en una METODOS comunidad específica de plantas es, principalmente, reflejo de la aceptabilidad de ÁREA Y ESPECIES VEGETALES DE ESTUDIO las diferentes especies por parte de los - el estudio se realizó en agosto de 2010 en la herbívoros. Aunque la calidad nutricional de Reserva Forestal José Celestino Mutis las hojas y tallos puede influenciar la elección (RFJCM) ubicada en el bosque municipal de alimenticia del herbívoro, las defensas la ciudad de San Sebastián de Mariquita. químicas y estructurales suelen ser las que Seleccionamos 10 especies vegetales de determinan en mayor medida la aceptabilidad rápido crecimiento y 10 especies vegetales de de hojas y tallos (Coley et al. 1985). Algunos lento crecimiento (Tabla 1), encontrando las autores como Grime (1977) hacen referencia primeras principalmente en claros de bosque y específica a un aumento de defensas de las áreas intervenidas, y las segundas en áreas de plantas a medida que aumenta el estrés del bosque cerrado y menos intervención hábitat. Otros como Coley et al. (1985) antrópica. Algunas de las especies se amplían esta idea y proponen que la seleccionaron en pares pertenecientes a una disponibilidad de recursos en el ambiente es el sola familia y con diferentes estrategias de factor principal que influye en la evolución crecimiento, con el fin de evidenciar la tanto de la cantidad como del tipo de defensa influencia del parentesco filogenético sobre la de las plantas. De esta manera, una limitante intensidad de herbivoría y la aceptabilidad de de recursos implica una presión selectiva sus hojas por parte de un herbívoro hacia las plantas con tasas de crecimiento generalista. Las especies vegetales

Casallas-Pabón, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.

______TABLA 1. Especies estudiadas para la evaluación de los niveles de herbivoría natural en la Reserva Forestal José Celestino Mutis en la ciudad de San Sebastián de Mariquita, Tolima – Colombia. n = número de individuos de los que se extrajeron aleatoriamente las hojas, L = Crecimiento lento, R = Crecimiento rápido. Especie Familia n Crecimiento Xylopia aromatica (Lam.) Mart. Annonaceae 2 R Eupatorium sp. Asteraceae 4 R Piptocoma discolor (Kunth) Pruski Asteraceae 3 R Curatella americana L. Dilleniaceae 8 R Virola sp. Myristicaceae 8 R Vismia baccifera (L.) Triana & Planch Hypericaceae 5 R Swartzia cf. robiniifolia Willd. ex Vogel Fabaceae 8 R Cespedesia spathulata (Ruiz & Pav.) Planch. Ochnaceae 8 R Piper angustifolium Lam. Piperaceae 16 R Piper sp2. Piperaceae 11 R Dendropanax sp. Araliaceae 4 L Erythroxylum cassinoides Planch. & Linden ex Erythroxylaceae 3 L Triana & Planch. Apeiba sp. Malvaceae 2 L Eugenia sp. Myrtaceae 9 L Faramea sp. Rubiaceae 4 L Calophyllum brasiliense Cambess. Calophyllaceae 20 L Inga sp. Fabaceae 8 L Ouratea phaeophylla Sleumer Ochnacaeae 4 L Piper aequale Vahl Piperaceae 4 L Piper bogotense C. DC. Piperaceae 7 L seleccionadas pertenecen a 14 familias de utilizando las siguientes categorías: 0 = 0%, 1 dicotiledóneas perennes. = 0.1-6%, 2 = 6.1-12%, 3 = 12.1-25%, 4 = 25.1-50%, 5 = 50.1-100% según el porcentaje HERBIVORÍA – Con el fin de evaluar las consumido. Con estas categorías calculamos consecuencias de las diferentes estrategias de el índice de herbivoría (IH) para cada especie, crecimiento de las plantas y de las diferencias como , donde ni= número de en la asignación de recursos a la defensa, hojas por categoría, i = categoría de herbivoría registramos los niveles naturales de herbivoría y N = total de hojas por especie (Dirzo & para cada una de las especies colectadas. De Domínguez 1995). Estas categorías se usaron cada una de estas especies se seleccionaron debido a que los niveles de daño bajos son los entre 2 y 16 individuos según la abundancia más frecuentes y por lo tanto requieren de de cada especie, el tamaño, y por lo tanto la intervalos más estrechos, mientras que, los cantidad de follaje por individuo. El niveles de daño altos son muy raros y por lo porcentaje de área foliar consumida se estimó tanto pueden agruparse en categorías con en 74.75 ± 1.77 hojas (media ± SD) intervalos más amplios (Boege & Dirzo 2004) seleccionadas aleatoriamente para cada una de las especies. Cuantificamos visualmente el ACEPTABILIDAD - Con el fin de determinar si porcentaje de herbivoría de cada hoja las diferencias en el follaje y los tejidos entre

Variación de la Herbivoría en Plantas de Crecimiento rápido y lento

las plantas de crecimiento rápido y lento plaga de cultivos comerciales. Las larvas se influyen sobre los niveles naturales de obtuvieron de una colonia establecida en el herbivoría, realizamos diez ensayos de Laboratorio de Entomología de la Facultad de aceptabilidad según la metodología propuesta Agronomía de la Universidad Nacional de por Dirzo (1980). Cada uno de los veinte Colombia en Bogotá, alimentadas con una ensayo corresponde a la prueba de mezcla estándar de harina de frijol, harina de aceptabilidad entre una planta de crecimiento maíz, levadura, agar, ácido ascórbico, caseína, rápido y otra de crecimiento lento. La metilparabeno, formaldehido al 10% y aceite selección de los pares de especies a evaluar se de linaza como dieta artificial estándar (E. realizó de manera aleatoria (Tabla 2). Tres de Martínez-Pachón comunicación personal). los ensayos corresponden a pares de plantas Cuatro horas antes de los experimentos las pertenecientes a una misma familia (u orden larvas de S. frugiperda se aislaron y dejaron en el caso de Vismia baccifera y Calophyllum sin alimento para normalizar su apetito y brasiliense) con el fin de evidenciar la facilitar la alimentación. El experimento se influencia del parentesco filogenético sobre la llevó a cabo en cajas de Petri (8.5 cm de aceptabilidad de sus hojas. Para los diámetro), las cuales contenían un algodón experimentos usamos larvas de cuarto instar saturado con agua para mantener la humedad. (n=20) del herbívoro generalista Spodoptera De cada una de las especies vegetales a frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), una ______TABLA 2. Ensayos de aceptabilidad de hojas de especies vegetales de rápido y lento crecimiento por parte del herbívoro generalista Spodoptera frugiperda Ensayo Especie Rápida Especie Lenta 1 Vismia baccifera Piper aequale 2 Xylopia aromatica Erythroxylum cassinoides 3 Eupatorium sp. Apeiba sp. 4 Xylopia aromatica Eugenia sp. 5 Vismia baccifera Piper bogotense 6 Swartzia cf. robiniifolia Calophyllum brasiliense 7 Piptocoma discolor Ouratea phaeophylla 8 Eupatorium sp. Dendropanax sp. 9 Curatella americana Piper bogotense 10a Cespedesia spathulata Ouratea phaeophylla 11 Piper sp2. Inga sp. 12a Vismia baccifera Calophyllum brasiliense 13 Swartzia cf. robiniifolia Ouratea phaeophylla 14a Piper angustifolium Piper aequale 15 Virola sp. Faramea sp. 16 Eupatorium sp. Calophyllum brasiliense 17 Piper angustifolium Erythroxylum cassinoides 18 Curatella americana Faramea sp. 19 Piptocoma discolor Eugenia sp. 20 Swartzia cf. robiniifolia Dendropanax sp. a Ensayo realizados entre pares de plantas relacionadas filogenéticamente

Casallas-Pabón, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.

evaluar se seleccionaron hojas sin daños en la probamos que los niveles de herbivoría lámina, de las cuales se cortaron cuadros de obtenidos no provienen de eventos al azar 400 mm2 que fueron ubicados en extremos mediante una prueba de chi-cuadrado opuestos de la caja de Petri. Las larvas de S. (χ2=433.12, gl=11, P<0.001). Todas las frugiperda fueron ubicadas en el centro de la pruebas de normalidad y homogeneidad de caja de Petri, se mantuvieron a temperatura ambiente y se les permitió comer ad libidum. RESULTADOS El experimento se monitoreó cada hora y fue suspendido seis horas después de iniciado, HERBIVORÍA – El nivel de herbivoría natural cuando una de las larvas había consumido la fue mayor en las especies de rápido totalidad de uno de los cuadros de hoja crecimiento que en las especies de lento presentados. Con el fin de evaluar la crecimiento, siendo el IH de 2.45 ± 0.27 y aceptabilidad por parte de S. frugiperda 1.12 ± 0.091 respectivamente (U = 3 P = medimos con una grilla trasparente (1 mm2) la 0.00043) (Fig. 1). Este comportamiento se cantidad de tejido consumido en cada uno de los cuadros presentados. ANÁLISIS DE LOS DATOS - Antes de la aplicación de los análisis estadísticos respectivos a los datos de cada experimento, se evaluó la normalidad y la homogeneidad de varianza. Los datos de IH en especies de crecimiento rápido y lento se distribuyeron normalmente (Prueba de Shapiro-Wilk, P > 0.2 en ambos casos), sin embargo la varianza no fue homogénea (estadístico de Barlett = 1.66, P = 0.003) por lo que se evaluaron las diferencias en el índice de herbivoría mediante una prueba no paramétrica de U de Mann-Whitney. Para el FIGURA 1. Índice de Herbivoría (media ± SE) caso de la aceptabilidad de las hojas por parte estimado especies vegetales de crecimiento rápido (n = de S. frugiperda los grupos de datos no 10) y especies vegetales de crecimiento lento (n = 10). cumplieron con la distribución normal (Prueba de Shapiro-Wilk, P< 0.001 en ambos casos) mantuvo en los pares de especies relacionados ni sus varianzas fueron homogéneas filogenéticamente a excepción de una de las (estadístico de Barlett = 0.7, P < 0.001), por lo especies de Piperaceae (Piper sp2.) la cual que las diferencias en la aceptabilidad del tuvo un índice de herbivoría tan bajo como los follaje de cada tipo de crecimiento en plantas obtenidos en las especies de lento crecimiento se evaluaron comparando la cantidad de área (Fig. 2). El 61.3% de las hojas provenientes de varianza se realizaron con Statgraphics Plus especies de crecimiento lento presentaron 4.0 para Windows (Statistical Graphics Corp. niveles de herbivoría entre 0.1 y 6% del área 1994). Las pruebas de chi-cuadrado, Mann- foliar, mientras el 19.1% de las hojas Whitney y la prueba pareada de Wilcoxon se presentaron niveles herbivoría mayores; realizaron con PAST 2.01 (Hammer et al. contrario a esto, para las especies de 2001). consumida con la prueba pareada no crecimiento rápido el 29.3% de las hojas paramétrica de Wilcoxon. Adicionalmente presentaron niveles de herbivoría entre el 0.1

Variación de la Herbivoría en Plantas de Crecimiento rápido y lento

FIGURA 2. Índice de Herbivoría estimado para las FIGURA 3. Porcentaje de hojas en cada uno de las especies vegetales de crecimiento rápido (barra blanca) categorías de área foliar consumida para especies de y para las especies de crecimiento lento (barra gris). rápido crecimiento (barras claras), para especies de Los pares de especies comparados son: Malpighiales lento crecimiento (barras oscuras) y el porcentaje hojas (Vismia baccifera – Calophyllum brasilense), Fabaceae esperado (línea negra). Las categorías de herbivoría (Swartzia cf. robiniifolia – Inga sp.), Ochnaceae corresponden al área foliar consumida así: 0 = 0%, 1 = (Cespedesia spathulata – Ouratea phaeophylla), 0.1-6%, 2 = 6.1-12%, 3 = 12.1-25%, 4 = 25.1-50%, 5 = Piperaceae (Piper angustifolium – Piper aequale), 50.1-100%. Piperaceae 2 (Piper sp2 – Piper bogotense). frugiperda prefirió las porciones de hoja de las y 6% del área foliar, mientras que el 65.1% de especies de rápido crecimiento sobre las las hojas presentaron niveles de herbivoría porciones de hoja de especies vegetales de mayores (Fig. 3). El análisis de los valores crecimiento lento. La media del área de tejido observados y esperados de los porcentajes de foliar consumido por S. frugiperda fue de 2 hojas en cada categoría de herbívora para las 92.05 ± 23.92 mm en las porciones de hojas dos estrategias de crecimiento mostró valores de especies de crecimiento rápido, y 27.15 ± 2 observados altos en las categorías 0 y 1 para 8.72 mm en las porciones de hojas de las especies de crecimiento lento y valores por especies de crecimiento lento (Fig. 4A), debajo de lo esperado para las especies de siendo 3.39 veces mayor para las especies de crecimiento rápido. Así mismo, se crecimiento rápido (W = 157, Z = 2.495, P = presentaron valores bajos en las categorías de 0.012). Los ensayos realizados con los pares alta herbivoría (3, 4 y 5) para las especies de de especies relacionados filogenéticamente a crecimiento lento y valores elevados para las familia (y orden en el caso de las especies de rápido crecimiento (Fig. 3). Malpighiales) mostraron la misma tendencia obtenida en la mayor parte de los ensayos ACEPTABILIDAD – En solo uno de los ensayos (Fig. 4B). de aceptabilidad la larva de S. frugiperda no consumió tejidos de ninguna de las dos DISCUSIÓN porciones de hoja presentadas, este ensayo corresponde al realizado entre Piper En general, las especies de crecimiento angustifolium (especie rápida) y Erythroxylum rápido presentaron niveles mayores de cassinoides (especie lenta), el cual no se tuvo herbivoría que las especies con crecimiento en cuenta para lo análisis estadísticos debido a lento en la RFJCM. Este resultado se ve que no refleja la preferencia del herbívoro soportado por las pruebas de aceptabilidad, generalista. En el 84.2% de los ensayos S. donde las larvas prefirieron alimentarse de

Casallas-Pabón, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres. hojas provenientes de especies con rápido recursos al desarrollo y reproducción por parte crecimiento. Posiblemente, la mayor de las plantas de rápido crecimiento supone herbivoría en plantas con tasas de crecimiento menor asignación de recursos a la producción altas se debe a que estas especies tienen menor de defensas contra la herbivoría como cantidad de metabolitos secundarios como estrategia de supervivencia; como ocurre con las especies de ciclo de vida anual consecuencia estas plantas pueden (Cates & Orians 1975, Boege & Dirzo 2004). experimentar mayores niveles de herbivoría Reader & Southwood (1981) probaron la que pueden reducir la adecuación de la especie aceptabilidad de plantas que ocurren en tres (Marquis 1984). Boege & Dirzo (2004) diferentes estados de una sucesión secundaria encontraron este mismo comportamiento de la por herbívoros generalistas. Este estudio herbivoría en relación a la tasa de crecimiento apoya la teoría de la “apariencia” en la que la a un nivel intraespecifico. En este estudio, en cantidad y naturaleza de las defensas químicas el que se realizó una comparación está relacionada con la exposición a los interespecífica, se presenta la misma relación herbívoros en tiempo y espacio. La positiva entre los niveles de herbivoría y la “apariencia” de las especies se relaciona aceptabilidad con la tasa de crecimiento de las directamente con el ciclo de vida de las estas y plantas. Tanto la teoría de coevolución de los rasgos que le permitan ocurrir en plantas y herbívoros (Ehrlich & Raven 1964) determinados ambientes. La tasa o velocidad como la teoría de la defensa de las plantas de crecimiento de las plantas es uno de los asumen que las características defensivas rasgos que afecta el tiempo de exposición (químicas y físicas) han evolucionado para frente a los herbívoros, por lo que para las reducir o eliminar el daño por herbivoría especies de rápido crecimiento las (Nuñez-Farfan & Dirzo 1994). Teniendo en posibilidades de coevolución en forma de cuenta que en nuestro estudio las plantas de respuesta química ante los herbívoros se ven crecimiento lento son menos afectadas por la disminuidas. La asignación diferencial de presión de herbivoría que las plantas de

FIGURA 4. Área foliar consumida por Spodoptera frugiperda en (A) de porciones de hoja de especies de rápido crecimiento y de lento crecimiento (media ± SE) (n = 19), y (B) en ensayos con pares de especies relacionadas filogenéticamente. Los pares de especies comparados son: Malpighiales (Vismia baccifera – Calophyllum brasilense), Ochnaceae (Cespedesia spathulata – Ouratea phaeophylla), Piperaceae (Piper angustifolium – Piper aequale). Las barras claras corresponden a especies de crecimiento rápido y las barras oscuras a especies de crecimiento lento.

Variación de la Herbivoría en Plantas de Crecimiento rápido y lento

crecimiento rápido, lo siguiente a analizar es concluyendo, al igual que nuestro estudio, que la determinación de la aceptabilidad de las suele presentarse una menor proporción de hojas entre las plantas con diferentes área consumida en plantas de lento estrategias de crecimiento. Se evidencia que crecimiento, las cuales tienen valores las larvas de S. frugiperda prefieren consumir mayores para dichas características. Algunas las plantas de crecimiento rápido con respecto pruebas de aceptabilidad como las realizadas a aquellas de crecimiento lento (Fig.4A). Ello por Dirzo (1980) evaluaron la elección de indicaría que en términos generales, las hojas tejidos foliares por gasterópodos como de las plantas de lento crecimiento podían Agriolimax caruanae (Stylommatophora: poseer algún tipo de defensa química o física Limacidae), encontrando que la textura de las que la hacen menos “apetecida” por estos hojas parece ser de gran importancia en la herbívoros generalistas. determinación de esta aceptabilidad, y que en Los rasgos de historia de vida de las general, las plantas de hojas suaves son mucho plantas pueden verse reflejadas en las más aceptables. Caso contrario ocurre con características de sus hojas, semillas, habito otros estudios como los realizados por Grime entre otros (Cornelissen & Thompson 1997, et al. (1968) con el gasterópodo Cepaea Wilson et al. 1999, Westoby 1998, Westoby et nemoralis (Pulmonata: Helicidae), y las al. 2002). Especies de rápido crecimiento investigaciones de Jennings & Barkham tienen hojas de mayor área y menor masa por (1975) quienes evaluaron dicha aceptabilidad unidad de área que las hojas de especies de con varias especies de babosas, concluyendo lento crecimiento, lo que les permite tener que la cantidad de tomento en las hojas, es un mayor capacidad fotosintética (Westoby factor que no parece tener efecto alguno sobre 1998), adicionalmente las hojas de las la aceptabilidad. especies de rápido crecimiento tienen menor Tomando en consideración los expectativa de vida que las hojas de las porcentajes observados y esperados de hojas especies de lento crecimiento. Estas en las diferentes categorías de herbivoría (Fig. condiciones llevan a que las hojas de las 3), se evidencia que la mayoría de las hojas de especies de rápido crecimiento tengan dentro las especies de crecimiento lento poseen bajo de sus tejidos menor cantidad de metabolitos (61.38%) o ningún (19.44%) consumo de su secundarios, haciéndolas menos costosas para área foliar. Estos pequeños rastros de la planta y más palatables para los herbívoros. herbivoría pueden ser interpretados como En este sentido se propone complementar intentos de consumo pero sin evidencia de estudios futuros de herbivoría con la herbivoría continuada, lo cual sugiere efectos evaluación de los atributos foliares de las de las características propias de los tejidos especies como un indicador de las estrategias foliares e incluso de estrategias químicas de anti-herbivoría y de las tasas de crecimiento dichas plantas. Es posible relacionar esto con de las plantas. la baja tasa de crecimiento, lo cual implica una La identificación de otros atributos protección de la biomasa y una inversión foliares como la cantidad de tricomas, la obligada en metabolitos secundarios y/o textura, consistencia y metabolitos defensas físicas que protege las plantas del secundarios que pueden ser adaptaciones anti- ataque por herbívoros. Por otra parte, la herbivoría, también puede ser útil en inversión metabólica para una producción evaluaciones futuras. Varios estudios han acelerada de biomasa implica un gasto evaluado la aceptabilidad de herbívoros energético que penaliza las actividades generalistas frente a estos factores metabólicas de defensa que conllevan a la

Casallas-Pabón, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.

protección anti-herbivoría. Ello también se aequale podemos descartar la idea de que evidencia al observar que las categorías de existe la incidencia de la huella filogenética mayor presión de herbivoría (categorías 3, 4 y sobre la respuesta a los herbívoros, lo que 5) se encuentran por encima de los valores significa que hemos fallado en establecer la esperados (Fig. 3) en las plantas con rápido estrategia de crecimiento de Piper sp2., o que crecimiento, no obstante la rápida esta especie efectivamente usa otra estrategia regeneración de hojas y aumento de biomasa defensiva diferente como pueden ser las subsana este considerable daño foliar. defensas indirectas (del Val & Dirzo 2004) Si bien las diferentes especies de plantas Algunos investigadores contemplan la poseen características particulares que les hipótesis de que las especies de plantas proporcionan estrategias de defensa diferentes colonizadoras de claros de luz, tendrían frente a los herbívoros, como las generadas conjuntos de rasgos de defensa, en por factores ambientales o los rasgos de comparación a las especies colonizadoras de historia de vida (como la velocidad de sitios de bajos recursos como sotobosque en crecimiento), también tienen características los bosques tropicales (Coley 1983, 1987, inherentes a su historia evolutiva y a sus Coley et al. 1985). Algunos trabajos relaciones filogenéticas que pueden experimentales sobre especies determinar sus relaciones con depredadores. filogenéticamente relacionados apoyan dicha Los resultados de herbivoría y de hipótesis (Fine et al. 2004, 2006). Igualmente aceptabilidad obtenidos en de este estudio se otros autores como Kursar & Coley (2003) mantienen en las evaluaciones por pares de han ampliado estas ideas para considerar especies filogenéticamente relacionadas (Fig. explícitamente la evolución convergente de 2 y 4B), lo que sugiere que las estrategias de síndromes de defensa en los árboles tropicales, las plantas tanto para su crecimiento como prediciendo el comportamiento de la para dar respuesta a la presión generada por la producción de metabolitos secundarios para herbivoría tienen un origen más ecológico que defensa, la velocidad de crecimiento, filogenético. expansión y sincronicidad de aparición de las La única especie que no se comporta de hojas, en contraste con la baja calidad manera similar a las otras especies de rápido nutricional de las mismas. Usando contrastes crecimiento es Piper sp2 (Fig. 3); Piper sp2 filogenéticamente independientes, Silvertown fue considerada como especie de rápido & Dodd (1996) mostraron que las plantas crecimiento, sin embargo sus niveles de herbáceas tienen distintas tipos de defensas herbivoría no son diferentes a los obtenidos en químicas con respecto a las leñosas (taninos vs cualquier otra especie de lento crecimiento. alcaloides), consistente con la teoría de la Este comportamiento puede estar dado por dos apariencia clásica. En los anteriores ejemplos, razones: 1- que la especie Piper sp2 no la conclusión general ha sido que las especies corresponda a una especie de rápido de plantas no relacionadas filogenéticamente crecimiento, situación que soporta los al interior de una comunidad particular, resultados obtenidos en el resto de convergen en un conjunto de estrategias evaluaciones; 2- Dentro del clado Piperaceae similares que maximizan la adaptabilidad al ocurre la incidencia de la huella filogenética estar frente a un conjunto particular de que indistintamente de las estrategias de interacciones ecológicas (Agrawal & Fishbein crecimiento resulta en un comportamiento 2006). similar frente a los herbívoros. Teniendo en En síntesis, la velocidad de crecimiento cuenta las diferencias de herbivoría de las plantas es un factor determinante en la presentadas entre Piper angustifolium y Piper ocurrencia de defensas anti-herbivoría,

Variación de la Herbivoría en Plantas de Crecimiento rápido y lento . evidenciando que las plantas de crecimiento LITERATURA CITADA rápido son hasta dos veces más afectadas por los herbívoros que las plantas de crecimiento AGRAWAL, A.A., AND M. FISHBEIN, 2006. Plant lento. Así mismo la elección por parte del Defense Syndromes. Ecology 87: S132-S166. herbívoro generalista (S. frugiperda) demostró BASSET, Y., 1994. Palatability of tree foliage to chewing insects: a comparation between a una preferencia por plantas de crecimiento temperate and tropical site. Acta Oecol. 15: rápido, en concordancia con lo obtenido en los 181-191. niveles naturales de herbivoría. A la luz de los BOEGE, K., AND R. DIRZO, 2004. Intraspecific resultados obtenidos se infiere que la variation in growth, defense and herbivory in inversión en aumentar la tasa de crecimiento Dialium guianense (Caesalpiniaceae) mediated penaliza la generación de defensas físicas o by edaphic heterogeneity. Vegetatio 175: 59- químicas, es así como las plantas de 69. BRADSHAW, A.D., M.J. CHADWICK, D. crecimiento lento fueron evitadas por los JOWETT, AND R.W. SNAYDON, 1964. herbívoros por tener algún tipo de defensa, Experimental Investigations into the Mineral bien sea física o química. Para complementar Nutrition of Several Grass Species: IV. este estudio es necesario identificar la Nitrogen Level. Journal of Ecology 52: 665- presencia y naturaleza de metabolitos 676. secundarios y cuantificar otros atributos CATES, R.G., AND G.H. ORIANS, 1975. foliares propios de cada especie como el área Sucessional Status and the Palatability of Plants to Generalized Herbivores. Ecology 56: foliar específica, la cantidad de tricomas por 410-418. unidad de área y la textura de la hoja. CHAPIN, F.S., 1980. The Mineral Nutrition of Wild Plants. Annual Review of Ecology and AGRADECIMIENTOS Systematics 11: 233-260. COLEY, P.D., AND T.M. AIDE, 1991. Comparison A Rodolfo Dirzo y María Argenis Bonilla of herbivory and plant defenses in temperate por los conocimientos y asesorías para el and tropical broad-leaved forests. In P. W. Price, T. M. Lewinsohn, G. W. Fernandes, and desarrollo de esta investigación. A los W. W. Benson (Eds.) Plant–animal estudiantes del curso “Interacciones Planta- interactions: Evolutionary ecology in tropical Animal: Ecología Evolutiva y Conservación” and temperate regions. pp. 25–49, John Wiley dentro del cual se enmarco el desarrollo de & Sons. esta investigación. A Jeffer Buitrago y COLEY, P.D., 1983. Herbivory and Defensive Orlando Velásquez del Sistema de Patrimonio Characteristics of Tree Species in a Lowland de Museos de la Universidad Nacional de Tropical Forest. Ecological Monographs 53: 209-229. Colombia, por brindarnos su conocimiento COLEY, P.D. 1987. Interspecific Variation in Plant acerca de la Reserva Forestal José Celestino Anti-Herbivore Properties: The Role of Mutis. A Eliana Martínez Pachón (Laboratorio Habitat Quality and Rate of Disturbance. New de Entomología de la Facultad de Agronomía Phytol. 106: 251-263. de la Universidad Nacional de Colombia) por COLEY, P.D., J.P. BRYANT, AND F.S. CHAPIN, facilitarnos el material biológico de 1985. Resource Availability and Plant Spodoptera frugiperda. Al posgrado en Antiherbivore Defense. Science (Wash.) 230: 895-899. Ciencias Biológicas de la Universidad CORNELISSEN, J.H.C., AND K. THOMPSON, Nacional de Colombia por ofrecer el curso y 1997. Functional leaf attributes predict litter el apoyo económico necesario. decomposition rate in herbaceous plants. New Phytol. 135: 109–114. CORPORACIÓN AUTÓNOMA REGIONAL DEL TOLIMA, 2008. Propuesta presentada al Ministerio de Ambiente, Vivienda y

Casallas-Pabón, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.

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Herbivoría en plantas de crecimiento rápido y lento de un bosque húmedo tropical de Colombia: una prueba de la hipótesis de disponibilidad de recursos Eliana Martínez Pachón1,3, María Inés Moreno Pallares1,4 y Mónica Adriana Cuervo Martínez2,5

1Facultad de Agronomía 2Facultad de Ciencias – Departamento de Biología. Universidad Nacional de Colombia, Ciudad Universitaria, Carrera 30 No. 45 - 03, Bogotá, Colombia. [email protected], [email protected], [email protected]

RESUMEN En un bosque húmedo tropical del municipio de Mariquita, Tolima, se sometió a prueba la hipótesis de la disponibilidad de recursos, según la cual existe un compromiso entre el crecimiento y la defensa en las plantas. Para probar esta hipótesis se tomó una muestra aleatoria de 1495 hojas de veinte especies de plantas del bosque, diez de crecimiento rápido y diez de crecimiento lento, en las cuales se midió el índice de herbivoría. Está muestra incluyó plantas de quince familias y quince géneros, tres de los cuales fueron pares filogenéticos de las familias Piperaceae, Ochnaceae y Clusiaceae. Las diferencias en la aceptabilidad de las hojas según el hábito de crecimiento se evaluaron mediante bioensayos de consumo de hojas por larvas de Spodoptera frugiperda. Los resultados apoyaron la hipótesis de disponibilidad de recursos, con índices de herbivoría significativamente más altos en las especies de crecimiento rápido. Los controles filogenéticos permitieron descartar que las diferencias observadas en la herbivoría se debieran a huellas filogenéticas entre los taxa. Spodoptera frugiperda prefirió las hojas de especies de crecimiento rápido, consumiendo más área foliar en estas especies, sugiriendo menor contenido de defensas químicas en estas plantas. Palabras Clave: hipótesis de disponibilidad de recursos; herbivoría; defensas; hábitos de crecimiento; palatabilidad; Spodoptera frugiperda. ABSTRACT In a tropical forest located in Mariquita – Colombia, we tested the resource availability hypothesis which proposes that resource-limited species will have slower growth rates and higher investment of resources in anti-herbivore defenses. In order to test this theory, a sample of twenty plant species, ten of fast growth and ten of slow growth, encompassing a random of 1495 was used to measure natural levels of herbivory in the field. This sample included plants from fifteen families and fifteen genera, three of which were phylogenetically-related pairs, with species in the families Piperaceae, Ochnaceae and Clusiaceae. Differences in palatability of the leaves according to growth habit were assessed by leaf area consumption bioassays using the generalist larvae of Spodoptera frugiperda. The results support the resource availability hypothesis with herbivory significantly higher in fast growth species. Phylogenetic controls allowed us to reject the alternative that differences observed in herbivory were due to phylogenetic signal among taxa. The leaves of fast growth species were preferred by S. frugiperda consuming significantly more leaf area in these species, suggesting a lower investment in chemical defenses.

Herbivoría en plantas de crecimiento rápido y lento

Key Words: resource availability hypothesis; herbivory; defenses; plant growth habits; palatability; Spodoptera frugiperda.

ES BIEN CONOCIDO QUE EXISTE VARIACIÓN EN Las especies de crecimiento lento están los niveles de herbivoría entre especies. Esta asociadas con lugares pobres en nutrientes, o variación se relaciona con varios aspectos, sombreados o a zonas áridas. Estas especies incluyendo el hábito de crecimiento de las tienen bajas tasas respiratorias y fotosintéticas, plantas; es así como especies de crecimiento así como bajos niveles de proteínas en las rápido tienen mayores niveles de herbivoría hojas, además, tienden a tener hojas de vida que las de crecimiento lento (Cates y Orians larga para minimizar las pérdidas de carbono, 1975 Reader et al. 1981, Coley 1983 MacLean fósforo y nitrógeno. En contraste, las especies y Jensen 1984, Waltz 1984,de la Cruz y Dirzo de crecimiento rápido están asociadas a 1987,Cebrian y Duarte 1994). Las diferencias agroecosistemas y bosques tropicales, tienen en la disponibilidad de los recursos para las una alta capacidad de absorber nutrientes, plantas es uno de los mecanismos que puede altas tasas respiratorias y fotosintéticas y un explicar estas diferencias en los niveles de rápido recambio de hojas (Coley 1985). Estas herbivoria. De acuerdo con esta hipótesis, en características podrían hacer que las especies las plantas existe una competencia interna en de crecimiento rápido y lento se ubiquen hacia la asignación de recursos, en la que no es los extremos de dos estrategias defensa, 1) el posible invertir, de manera simultánea, escape o tolerancia y 2) la baja calidad recursos para el crecimiento rápido y para la nutricional, aunque se debe tener en cuenta elaboración de metabolitos secundarios, a que las plantas con altos niveles de toxicidad pesar de que estos últimos son una defensa no siempre están asociadas a bajos niveles de efectiva contra los herbívoros (Kursar y Coley calidad nutricional (Agrawal y Fishbein 2006). 2003). Para validar las predicciones de la hipótesis Los dos principales tipos de defensas, de disponibilidad de recursos, evaluamos los mecánicas y químicas desvían recursos índices de herbivoría de especies con hábitos potencialmente asignables al crecimiento y de crecimiento rápido y lento en un bosque conducen a la planta a invertir principalmente húmedo tropical, ubicado en la cordillera en un tipo de defensa (Fine et al. 2006), de tal Central de Colombia, en el municipio de forma que la tasa de crecimiento de las plantas Mariquita a 500 metros sobre el nivel del mar. determina, en última instancia, la cantidad de Nuestra predicción es que las tasas de recursos destinados a la defensa contra herbivoría serán más altas en las especies herbívoros. Según esta hipótesis, las plantas heliófilas de crecimiento rápido que en las que han evolucionado en ambientes pobres en especies tolerantes a la sombra de crecimiento recursos, o en condiciones estresantes, tienen lento. Además, para determinar si las tasas de crecimiento más lentas que aquellas diferencias en la tasa de herbivoría entre los que han evolucionado en ambientes ricos en dos hábitos de crecimiento se podían nutrientes. En consecuencia, las especies de relacionar a diferencias en el nivel de defensas crecimiento lento habrían desarrollado químicas en las hojas, diseñamos un bioensayo características de resistencia a herbívoros, de aceptabilidad con larvas de Spodoptera incluyendo altos niveles de defensas frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), a las constitutivas, ya que para ellas es más difícil cuales se les ofreció, de manera simultánea, compensar la pérdida de tejidos consumidos material foliar de especies de crecimiento por los herbívoros (Fine et al. 2006, Van Zandt rápido y lento. La predicción es que las hojas 2007). de especies de crecimiento rápido serán más

Pachón, Moreno y Cuervo aceptables que las hojas de especies de MÉTODOS crecimiento lento, indicándonos niveles más altos de defensas químicas en el segundo caso. DISEÑO EXPERIMENTAL - Con el fin de Con el fin de determinar si los patrones comparar la herbivoría en especies de observados se deben realmente al hábito de crecimiento rápido y lento se colectaron diez crecimiento de las plantas y no a un efecto de especies de plantas de crecimiento rápido y ancestría que dejase alguna señal filogenética, diez de crecimiento lento, seleccionando se escogieron algunos pares de especies individuos de cada especie que conformaron congenéricas o confamiliares en las cuales se muestras entre 200 y 400 hojas. Esta muestra evaluaron la herbivoría y la aceptabilidad. incluyó individuos de 15 familias correspondientes a 15 géneros (Tabla 1).

TABLA 1. Listado de especies del bosque húmedo tropical de Mariquita- Tolima, en las que se evaluó el índice de herbivoría. Los números en el hábito de crecimiento representan pares filogenéticos. N° de individuos Hábito de crecimiento Familia Especie colectados Lento Mimosaceae Inga sp. 8 Lento Piperaceae Piper bogotensis 7 Lento Araliaceae Dendropanax sp. 4 Lento Rubiaceae Faramea sp. 4 Lento Myrtaceae Eugenia sp. 9 Lento Malvaceae Apeiba sp. 2 Lento Erythroxylaceae Erythroxylum cassinoides 3 Lento 1 Ochnaeceae Ouratea phaeophylla 3 Lento 2 Clusiaceae Calophyllum brasiliense 20 Lento 3 Piperaceae Piper cf aequale 4 Rápido Fabaceae Swartzia sp. 8 Rápido Asteraceae No determinada 3 Rápido Myristicaceae Virola sp. 8 Rápido Asteraceae Eupatorium sp. 4 Rápido Annonaceae Xylopia aromatica 2 Rápido Dilleniaceae Curatella americana 8 Rápido Piperaceae Piper sp. 11 Rápido 1 Ochnaeceae Cespedesia spathulata 8 Rápido 2 Clusiaceae Vismia baccifera 5 Rápido 3 Piperaceae Piper angustifolia 16

Adicionalmente, se realizaron los cuales representa un intervalo de área comparaciones de la herbivoría entre taxa foliar consumida (Tabla 2). filogenéticamente relacionados, que TABLA 2. Categorías para la estimación del índice de incluyeron especies confamiliares o herbivoría. congenéricas de las familias Piperaceae, Categoría 0 1 2 3 4 5 Ochnaceae y Clusiaceae Intervalo de área foliar 6- 12- 25- 50- Para medir la herbivoría se escogieron 0 1-6 aleatoriamente 75 hojas por especies y se consumida 12 25 50 100 estimó el área foliar consumida para (%) asignarlas a las categorías establecidas en el Para determinar si existían diferencias en la índice de herbivoría propuesto por Dirzo y aceptabilidad de las hojas de especies con Domínguez (1995). Este índice propone seis hábitos de crecimiento rápido y lento, se categorías numeradas de 0 a 5, cada uno de realizó un bioensayo con larvas de la polilla S.

Herbivoría en plantas de crecimiento rápido y lento frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Las atribuirse al hábito de crecimiento de las larvas de Spodoptera se obtuvieron de una plantas o si éstas respondían a factores colonia establecida en el Laboratorio de aleatorios. En la representación gráfica estas Entomología de la Facultad de Agronomía de frecuencias se transformaron a porcentajes. El la Universidad Nacional de Colombia. Estas mismo análisis se realizó para las larvas se criaron con una dieta artificial comparaciones de especies que fueron pares compuesta por harina de frijol, harina de maíz, filogenéticos, en este caso, cuando el número levadura, agar, ácido ascórbico, ácido sórbico, esperado en alguna de las categorías fue caseína, metilparabeno, formaldehido al 10% menor que 5, se agruparon categorías y aceite de linaza. adyacentes antes de realizar la prueba Para evaluar la aceptabilidad de las hojas estadística. de especies de crecimiento lento y rápido se Las diferencias en la aceptabilidad de las realizaron cortes de 2 cm2 en las hojas de hojas de las especies de crecimiento rápido y cada especie. Cada par de especies se colocó lento se evaluaron mediante una comparación en una caja de Petri con una larva de instar 3 ó del área foliar consumida por las larvas de S. 4 que fueron sometidas a un régimen de frugiperda, con la prueba pareada de inanición alimenticia de cinco horas y se Wilcoxon. En las gráficas se representan los evaluó el consumo 7 horas después, cuando valores de área foliar consumida para cada alrededor del 50-60% del área foliar total uno de los veinte pares de especies vegetales había sido consumido. Los cortes de las hojas que se probaron. Estos análisis se realizaron fueron hidratados con un algodón húmedo en con el software STATISTICA 7 (StatSoft, 2004). el medio de la caja de Petri. El experimento se evaluó con 20 pares de especies, RESULTADOS seleccionadas al azar, en los que se calculó el 2 área foliar consumida por las larvas, en mm . VARIACIÓN EN LA HERBIVORÍA DE ACUERDO AL Para descartar una posible inercia filogenética HÁBITO DE CRECIMIENTO - El índice de respecto a los niveles de defensa se incluyeron herbivoría fue significativamente más alto en tres repeticiones con pares de especies las especies de crecimiento rápido (mediana filogenéticamente relacionados, de las 2.40), que en las especies de crecimiento lento familias Piperaceae, Ochnaceae y Clusiaceae. (mediana 1.02) (Apéndice 1, Fig. 1; U=3.0, p=0.0004). Al realizar la interpolación del ANÁLISIS DE LOS DATOS - Las diferencias en índice se observó que el área foliar consumida el índice de herbivoría entre especies de en promedio para las especies de crecimiento crecimiento rápido y lento se probaron lento fue del 4.2%, mientras que para las mediante la prueba U de Mann Whitney, especies de crecimiento rápido fue del 11.5%. debido a que los datos no fueron normales ni La distribución de frecuencias de las homogéneos en varianza. categorías de daño (Fig. 2) mostró una Con la frecuencia de hojas en cada distribución asimétrica de la herbivoría categoría del índice de herbivoría (Dirzo & sesgada a la derecha, con predominio de hojas Dominguez 1995) se construyó una tabla de en las categorías de daño inferior (0 y 1), para contingencia 2 x 6, en la que se contrastó la ambos hábitos de crecimiento. Las especies de frecuencia de hojas en cada categoría en las crecimiento lento presentaron baja herbivoría, especies de crecimiento rápido y en las de con el 19,5% de hojas sanas y con el 61,5% de crecimiento lento. Se utilizó una prueba de hojas apenas probadas, 16% de las hojas en Chi cuadrado para determinar si las las categorías de daño intermedias y tan sólo diferencias en el número observado de hojas el 3% de hojas con daño mayor al 25%. En en cada categoría de herbivoría podían contraste, para las especies de crecimiento

Pachón, Moreno y Cuervo rápido, sólo el 6% de las hojas no presentaron frecuencia de hojas que fueron probadas o que daño, el 29% fueron al menos probadas, el tuvieron una herbivoría inferior al 6% 38% estuvieron en las categorías de daño (categoría 1) fue significativamente más alta intermedio y el 28% de las hojas presentaron para las especies de crecimiento lento en daño mayor al 25% (Fig. 2). comparación con el esperado, mientras que para las de crecimiento rápido fue significativamente inferior al esperado (Tabla 3). Para las especies de crecimiento rápido el número de hojas observado en las categorías de daño 2,3 4 y 5 fue significativamente mayor a lo esperado, justo lo contrario ocurre para las especies de crecimiento lento (Tabla 3).

FIGURA 1. Comparación del índice de herbivoría en especies de bosque húmedo tropical con hábitos de crecimiento rápido y lento.

Existieron diferencias significativas entre frecuencia de hojas observadas en cada categoría de herbivoría según el de hábito de FIGURA 2. Porcentaje de hojas en cada categoría de crecimiento de las plantas, indicando que es herbivoría para las especies del Bosque Húmedo poco probable que éstas diferencias se deban a Tropical de Mariquita-Tolima con hábitos de factores aleatorios (Tabla 3, Х2 = 361.5 gl = crecimiento rápido y lento. Las categorías de herbivoría corresponden a 0 (Hojas sanas), 1 (1-6%), 2( 6-12%), 3 11 p < 0.0001). En las plantas de crecimiento (12-25%), 4 (25-50%) y 5 (50-100%) de área foliar lento la frecuencia de hojas sin daño fue consumida significativamente mayor que la esperada, mientras que para las de crecimiento rápido este valor fue significativamente menor al esperado (Tabla 3). De igual forma, la

TABLA 3. Comparación entre la frecuencia de hojas observadas y esperadas para cada una de las categorías de herbivoría, en especies con hábitos de crecimiento rápido y lento, en un bosque húmedo tropical de Mariquita – Tolima. Categoría de Herbivoría Hábito de Crecimiento 0 1 2 3 4 5 Obs Esp Obs Esp Obs Esp Obs Esp Obs Esp Obs Esp Rápido 41 93.1 218 337.9 160 122.4 118 75.6 105 61.2 102 53.7 Lento 146 93.9 461 341.1 86 123.6 34 76.4 18 61.8 6 54.3

La comparación de la herbivoría entre rápido y lento permitió verificar que las pares de especies filogenéticamente diferencias observadas en la herbivoría entre relacionadas con de hábitos de crecimiento éstas se deben al hábito de crecimiento y no

Herbivoría en plantas de crecimiento rápido y lento a las relaciones de parentesco entre las las frecuencias de hojas observadas y especies. En los tres casos comparados, dos esperadas en cada categoría de daño fueron géneros de la familia Ochnaceae, dos significativamente diferentes entre especies géneros de la familia Clusiaceae y dos de crecimiento rápido y lento (p<0.0001, especies del género Piper, las diferencias en Tablas 4 a 6, Fig. 3).

TABLA 4. Comparación de las frecuencias de hojas observadas y esperadas en cada categoría de herbivoría entre dos géneros de la familia Ochnaceae que difieren en sus hábitos de crecimiento. (Х2 = 63.73; p < 0.0001). Categoría de herbivoría Especies Hábito de crecimiento 0 1 2 3 4 y 5 Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Cespedesia sp. Rápido 0 11.5 17 28 25 17 14 9 19 9.5 Ouratea sp. Lento 23 11.5 39 28 9 17 4 9 0 9.5

TABLA 5. Comparación de las frecuencias de hojas observadas y esperadas en cada categoría de herbivoría entre dos especies de la familia Piperaceae que difieren en sus hábitos de crecimiento. (Х2 = 139.77; p < 0.0001). Categoría de herbivoría Especies Hábito de crecimiento 0 1 2 3 4 y 5 Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Piper angustifolia Rápido 0 12.5 0 21.5 23 13.5 28 15 23 11.5 Piper cf. aequale Lento 25 12.5 43 21.5 4 13.5 2 15 0 11.5

TABLA 6. Comparación de las frecuencias de hojas observadas y esperadas en cada categoría de herbivoría entre dos géneros de la familia Clusiaceae que difieren en sus hábitos de crecimiento. (Х2 = 41.06; p < 0.0001). Categoría de herbivoría Hábito de Especies 0 1 2 3 4 5 crecimiento Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Vismia sp. Rápido 7 14.4 19 29.3 13 10.9 10 6.5 10 6 16 7.9 Calophyllum sp. Lento 22 14.6 40 29.7 9 11.1 3 6.5 2 6 0 8.1

FIGURA 3. Comparación de la herbivoría entre pares de especies filogenéticamente relacionadas. Las barras de color gris representan el hábito de crecimiento lento y las barras en blanco el hábito de crecimiento rápido.

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ACEPTABILIDAD. Las hojas de las especies de Las larvas prefirieron las hojas de las crecimiento rápido fueron significativamente especies de crecimiento rápido en el 80% de más consumidas por las larvas de S. los casos, en el 15% restante se alimentaron frugiperda que las de las especies de de especies de crecimiento lento, y sólo en crecimiento lento (Z=2.857; p=0.0043). un caso (5%) no se alimentaron de ninguno de los tipos de hojas (Figs. 5-6, Apéndice 2). Las especies de crecimiento lento que fueron preferidas fueron Piper bogotensis sobre Curatella sp. y Vismia sp. (pares No. 9 y 5 en la Fig. 6) , así como Dendropanax sp sobre Swartzia sp (par No 20, Fig. 6). En los pares filogenéticos (repeticiones 10, 12 y 14) se mantuvo la preferencia por las especies de crecimiento rápido (Fig. 6), indicando que las diferencias observadas se deben al hábito de crecimiento y no FIGURA 4. Preferencias exhibidas por las larvas de S. dependen del parentesco entre las especies. frugiperda cuando se les ofertó de manera simultánea, segmentos de hojas de igual tamaño, de las especies de crecimiento rápido y crecimiento lento.

FIGURA 5. Consumo de hojas de especies de crecimiento lento y crecimiento rápido por Spodoptera frugiperda en 20 repeticiones. Los asteriscos indican las repeticiones que contrastaban la aceptabilidad de pares filogenéticos.

DISCUSIÓN evidencia empírica a la hipótesis de disponibilidad de recursos (Janzen 1974, Nuestros resultados coinciden con los Coley et al. 1985, Coley 1987), que establece hallazgos de otros estudios en los que se ha la relación entre la disponibilidad de recursos observado que la herbivoría es mayor en las y el crecimiento, reconociendo un compromiso especies de crecimiento rápido en entre la inversión en defensa y el crecimiento. comparación con las especies de crecimiento En nuestro estudio los índices de herbivoría lento (Cates y Orians 1975, Reader et al. 1981, fueron significativamente más altos en las Coley 1983,Waltz 1984, MacLean y Jensen especies de crecimiento rápido comparado con 1984, De la Cruz y Dirzo 1987,Cebrian y las especies de crecimiento lento, los controles Duarte 1994). Estos resultados aportan filogenéticos con pares de la familia

Herbivoría en plantas de crecimiento rápido y lento

Piperaceae, Ochnaceae y Clusiaceae siguieron dos tipos de hábitos de crecimiento se deban a el mismo patrón de mayor herbivoría en los factores aleatorios Esto sugiere que la pares de crecimiento rápido. Además, las hojas disponibilidad de luz no sólo es un factor que de las especies de crecimiento rápido fueron determina el hábito de crecimiento de las significativamente más consumidas por las plantas, sino que también está relacionado con larvas de S. frugiperda que las de las especies los tipos de defensas que las plantas expresan. de crecimiento lento. Por ejemplo, el predominio de hojas sanas Estos resultados apoyan la hipótesis de la (19.5%) o apenas probadas (61.5%) en las disponibilidad de recursos. Es decir, en este especies de crecimiento lento, sugiere la estudio las plantas de crecimiento rápido presencia de compuestos disuasivos de (árboles y hierbas heliófilas de estados alimentación para los herbívoros en estas sucesionales tempranos) por tener una menor plantas, los cuales, una vez detectados por el inversión en defensas presentaron un mayor sistema gustativo del herbívoro los harían índice de herbivoría, ya que son más desistir de continuar el consumo de éstas aceptables para los herbívoros. Es presumible hojas. Este sistema puede funcionar bien para que las defensas de estas especies sean más de herbívoros generalistas, sin embargo, los tipo cualitativo (moléculas móviles), herbívoros especializados pueden haber fácilmente metabolizables por los herbívoros, diseñado estrategias para superar las barreras y además estas especies minimicen la impuestas por las plantas, como el secuestro de elaboración de lignina y taninos que podrían metabolitos secundarios y la detoxificación inhibir la elaboración de tejido. Estas defensas (Kursar y Coley 2003). cualitativas están basadas en nitrógeno, De igual forma, para las especies de usualmente se presentan en pequeñas dosis y crecimiento rápido, la frecuencia de hojas son más efectivas en contra de herbívoros sanas (6%) o apenas probadas (29%) fue generalistas (alcaloides, atropina, glicósidos, significativamente inferior a la esperada por el cardenoides), son tóxicas en pequeñas azar, lo cual nos indicaría una mayor cantidades y producen envenenamiento aceptabilidad, relacionada con una menor (Sánchez et al. 2008). inversión en la elaboración de compuestos Mientras que las plantas de crecimiento químicos disuasivos de alimentación. Cuando lento, tolerantes a la sombra, realizan una analizamos las frecuencias de hojas en las mayor inversión en defensas (moléculas categorías de daño superior, vemos que inmóviles) de tipo cuantitativo como la lignina nuevamente las frecuencias observadas no se y los taninos, las cuales una vez empleadas son ajustan a las esperadas por el azar, elementos permanentes de las hojas y los demostrando que la herbivoría es mayor en las tallos. Estas características pueden explicar por especies de crecimiento rápido en qué estas plantas presentaron niveles de comparación con las de crecimiento lento. Tan herbivoría más bajos y resultaron ser menos sólo una especie de crecimiento rápido (Piper aceptables para S. frugiperda. Por lo tanto, es sp.) presentó índices de herbivoría menores presumible que estas especies ostenten que los observados en las tres especies de defensas cuantitativas basadas en carbono que crecimiento lento que tuvieron más altos operan a manera de dosis dependiente, reducen valores en este índice (Inga sp., Piper la digestibilidad y son efectivas contra bogotensis y Dendropanax sp., Anexo 1). Para herbívoros generalistas y especialistas estos casos podría ser conveniente evaluar (Sánchez et al. 2008). otras características de defensa que permitan Es poco probable que las diferencias explicar los resultados. existentes entre las frecuencias observadas y Los resultados de los controles esperadas en las categorías de daño, para los filogenéticos de los pares de la familia

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Piperaceae, Ochnaceae y Clusiaceae fueron que las especies de crecimiento lento se congruentes con la hipótesis de la ajustan al síndrome de baja calidad nutricional, disponibilidad de recursos/tasa de crecimiento propuesto para plantas aparentes, con baja ya que se encontró una alta incidencia de aceptabilidad por su bajo contenido de agua, herbivoría en cada par de crecimiento rápido nitrógeno y alta esclerosidad. La existencia de en relación a su contraparte de crecimiento estos síndromes podría ser evaluada en este lento (Figura 4). Es decir, los resultados conjunto de especies. sugieren que las diferencias observadas se La evidencia empírica parece sustentar de sobreponen al efecto de una posible fuerte manera sólida la hipótesis de disponibilidad de inercia filogenética respecto a los niveles de recursos, que se enfatiza en el papel de los defensa, si no que más bien son compatibles factores abióticos en la evolución de las con la idea de adaptaciones asociadas al hábito defensas de las plantas (Van Zandt 2007), de crecimiento rápido y lento (Strauss y prestando menor atención a factores bióticos Agrawal 1999). como las comunidades de herbívoros y En tres casos S. frugiperda prefirió las patógenos que atacan las plantas. Por esta hojas de especies de crecimiento lento. Esto razón, sería conveniente evaluar de forma sucedió con Piper bogotensis, una especie de simultánea la existencia de síndromes de crecimiento lento que fue preferida sobre defensa y las comunidades de herbívoros y Vismia sp y sobre Curatella sp. Una patógenos con el ánimo de determinar si existe posibilidad es que la especie de hábito de convergencia en estos dos aspectos y también crecimiento lento haya sido mal clasificada en de determinar cuál sería la importancia de esta categoría, o que las características de herbívoros y patógenos como factores de defensa de las plantas de crecimiento rápido selección en la evolución de las defensas no correspondan estrictamente al síndrome de (Agrawal y Fishbein 2006) de especies de escape o tolerancia. Este parece ser el caso de crecimiento rápido y lento. Curatella sp., la cual presenta hojas con alto Como conclusión, proponemos una ruta de grado de esclerosidad que las hacen poco trabajo para avanzar en el estudio de las aceptables para las larvas de S. frugiperda. El relaciones de herbivoría en el bosque húmedo tercer caso corresponde a las hojas de tropical de Mariquita. En primer lugar se Dendropanax sp., las cuales fueron preferidas deben verificar las tasas de crecimiento de las sobre las hojas de Swartzia sp.; en este caso se especies. También es necesario evaluar la requiere un análisis de las características de heterogeneidad espacial en los factores defensa de cada especie para entender por qué abióticos y determinar cuáles de ellos pueden la mayor aceptabilidad de las hojas de ser limitantes y/o estresantes al crecimiento de Dendropanax. las especies. Es posible asociar las especies de Es preciso evaluar la relación entre tasa de crecimiento rápido y lento con los síndromes crecimiento y herbivoría, así como realizar la de defensa propuestos por Agrawal y caracterización de las defensas de las especies Feishbein (2006). Las especies de crecimiento en cada hábito de crecimiento, con el fin de rápido tendrían un síndrome de defensa de detectar la existencia de síndromes. escape o tolerancia, el cual fue propuesto para Finalmente, debe evaluarse si especies con especies que crecen en ambientes con mayor estrategias comunes de defensa ostentan disponibilidad de recursos y que presentan comunidades de herbívoros y patógenos altos contenidos de nitrógeno, baja defensa similares, con el ánimo de discernir la química y baja esclerosidad, además de importancia de los factores bióticos en la producción sincrónica de hojas como evolución de las defensas de las plantas. estrategia para saciar los herbívoros. Mientras

Herbivoría en plantas de crecimiento rápido y lento

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Pachón, Moreno y Cuervo

APÉNDICES

APÉNDICE 1. Listado de especies del bosque húmedo tropical de Mariquita- Tolima, en las que se evaluó el índice de herbivoría. Los números en el hábito de crecimiento representan pares filogenéticos.

N° de Hábito de Índice de Familia Especie individuos crecimiento herbivoría colectados Rápido 3 Piperaceae Piper angustifolia 16 4.0 Rápido Fabaceae Swartzia sp. 8 3.7 Rápido Asteraceae No determinada 3 2.7 Rápido 1 Ochnaeceae Cespedesia spathulata 8 2.6 Rápido 2 Clusiaceae Vismia baccifera 5 2.6 Rápido Myristicaceae Virola sp. 8 2.2 Rápido Asteraceae Eupatorium sp. 4 1.9 Rápido Annonaceae Xylopia aromatica 2 1.8 Rápido Dilleniaceae Curatella americana 8 1.7 Rápido Piperaceae Piper sp. 11 1.3 Lento Mimosaceae Inga sp. 8 1.6 Lento Piperaceae Piper bogotensis 7 1.5 Lento Araliaceae Dendropanax sp. 4 1.3 Lento Rubiaceae Faramea sp. 4 1.2 Lento Myrtaceae Eugenia sp. 9 1.1 Lento 2 Clusiaceae Calophyllum brasiliense 20 1.0 Lento Malvaceae Apeiba sp. 2 1.0 Lento 1 Ochnaeceae Ouratea phaeophylla 3 0.9 Lento 3 Piperaceae Piper cf aequale 4 0.8 Lento Erythroxylaceae Erythroxylum cassinoides 3 0.8

Herbivoría en plantas de crecimiento rápido y lento

APÉNDICE 2. Pares de especies que se utilizaron en los bioensayos de aceptabilidad con S. frugiperda. Los asteriscos representan repeticiones en las cuales hay pares de especies filogenéticamente relacionados

No. de Preferencia de Crecimiento Rápido Crecimiento Lento Repetición S.frugiperda

1 Vismia baccifera Piper cf aequale Rápido 2 Xylopia aromatica Erythroxylum cassinoides Rápido 3 Eupatorium sp. Apeiba sp. Rápido 4 Xylopia aromatica Eugenia sp. Rápido 5 Vismia baccifera Piper bogotensis Lento 6 Swartzia sp. Calophyllum brasiliense Rápido 7 Vismia baccifera Ouratea phaeophylla Rápido 8 Eupatorium sp. Dendropanax sp. Rápido 9 Curatella americana Piper bogotensis Lento 10* Cespedesia spathulata Ouratea phaeophylla Rápido 11 Piper sp. Inga sp. Rápido 12* Vismia baccifera Calophyllum brasiliense Rápido 13 Swartzia sp. Ouratea phaeophylla Rápido 14* Piper angustifolia Piper cf aequale Rápido 15 Virola sp. Faramea sp. Rápido 16 Eupatorium sp. Calophyllum brasilienses Rápido 17 Piper angustifolia Erythroxylum cassinoides No consumo 18 Curatella americana Faramea sp. Rápido 19 Vismia baccifera Eugenia sp. Rápido 20 Swartzia sp. Dendropanax sp. Lento

Efecto de la Herbivoría sobre la Producción de Frutos en Psychotria racemosa Rich. (Rubiaceae)

Francisco Fajardo-Gutiérrez 1, Cindy Leguízamo-Pardo 2 y Mónica-B Ramírez-B 3.

Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia, Ciudad Universitaria, Carrera 30 No. 45 - 03, 1 2 3 Bogotá, Colombia. [email protected] [email protected] [email protected]

RESUMEN

La pérdida de biomasa de una planta por herbivoría puede llevar a la reducción de algunos componentes de su adecuación en términos de una limitada producción de frutos (éxito reproductivo femenino). En este estudio evaluamos el efecto de la herbivoría y el tamaño de la planta en la producción de frutos en Psychotria racemosa en el Bosque Municipal de Mariquita (Tolima, Colombia), realizando mediciones del grado de herbivoría y el número de frutos encontrados por planta. Nuestros resultados muestran una tendencia de relación negativa entre estas dos variables, que es clara aunque no estadísticamente significativa, mientras que el tamaño de la planta (volumen) tiene una correlación positiva significativa sobre la producción de frutos. La herbivoría influye de manera indirecta a la adecuación mediante la reducción de la biomasa de la planta y sus efectos pueden ser a largo plazo por el tiempo de vida de las hojas.

Palabras clave: Mariquita, Tolima, folivoría, adecuación femenina, bosque húmedo tropical, sotobosque.

La mayoría de especies de plantas medida en términos del éxito reproductivo superiores difieren en la manera en que usan femenino, e.g. producción de semillas (Strauss los recursos para llevar a cabo tres funciones et al. 2001, Strauss & Agrawal 1999). esenciales: crecimiento, reproducción y Varios mecanismos pueden ser la base de mantenimiento, incluyendo defensa contra las diferencias entre las plantas depredadas y herbívoros. Cada una de estas funciones no depredadas en cuanto a sus componentes requiere de una serie de recursos (como del éxito reproductivo, incluyendo la pérdida Carbono, Nitrógeno y Fósforo), cuya de recursos y las defensas inducidas que asignación varía acorde con las diferencias en cambian los patrones de asignación de los la composición química de las estructuras de mismos (Agrawal et al. 1999, Lehtila & la planta, su masa y el número relativo de Strauss 1999). En plantas leñosas, la partes producidas (Bazzaz et al. 1987). herbivoría natural y simulada ha mostrado En poblaciones naturales de plantas, el como resultado disminuciones en la impacto de la herbivoría sobre la adecuación producción de óvulos en las flores, de frutos y es muy variable entre las especies (Van der del número o la calidad de semillas (Obeso Meijden et al. 1988), así como entre los 1993, Gramacho et al. 2001, Hladun y Adler individuos de una especie. Generalmente la 2009). De igual manera, se ha demostrado que respuesta de las plantas a la herbivoría ha sido la biomasa total de una planta está

28 Fajardo-Gutiérrez, Leguízamo-Pardo, Ramírez-B cercanamente correlacionada con la de hasta 4 m de altura que se distribuye desde asignación de recursos a la reproducción el Sur de México hasta Suramérica, y el cual (Bazzaz et al. 1987); plantas grandes pueden es relativamente abundante y fácil de atraer más polinizadores lo cual podría identificar en campo, en especial por su fruto resultar en una polinización mejor o más que contiene cinco pirenos (Kirkbride Jr. diversa y consecuentemente una mayor 1997) -en este estudio, un fruto hace producción de semillas genéticamente más referencia a cinco semillas individuales-. diversa (De Jong y Klinkhamer 1994). Seleccionamos a P.racemosa para evaluar la Por otro lado, la compensación en el relación de la folivoría con el éxito crecimiento de estructuras vegetativas o reproductivo femenino, en términos de reproductivas es otra causa de variación entre producción de frutos, debido a que el las especies sometidas y libres de herbivoría fenoestado predominante de la población era (Trumble et al. 1993). Las plantas pueden adultos con frutos inmaduros, y esto nos compensar la pérdida de tejidos por permitió hacer un conteo confiable del número mecanismos que incluyen componentes de frutos producidos por planta. Valladares et morfológicos y fisiológicos, tales como tasas al. (2000) reportan que la vida media de las fotosintéticas incrementadas, movilización de hojas de P. racemosa es de 513.2 días y la reservas de almacenamiento (Rosenthal y tratan en su estudio como una planta propia de Kotanen 1994) y la asignación de recursos a la los claros de bosque. Aunque no hay estudios reproducción sexual (producción de flores y/o de los compuestos secundarios de P. frutos) (Hendrix 1988), lo que implica un racemosa, se ha reportado la presencia de balance entre la fecundidad y las níquel, saponinas, taninos, alcaloides y probabilidades de supervivencia a lo largo de triterpenoides en especies de Psychotria, la vida de la planta, afectando su adecuación empero la hiperacumulación de níquel está (Bazzaz et al. 1987). también involucrada con la tolerancia a la A partir de lo anterior, planteamos este sequía o a los metales (Boyd y Martens 1992), estudio con el fin de dilucidar la relación entre y puede no haber evolucionado solamente la folivoría y el éxito reproductivo femenino como una defensa antiherbivoría (Davis et al. de Psychotria racemosa Rich.en términos del 2001, Sagers y Coley 1995, Khan et al. 2001). número de frutos producidos, teniendo en ÍNDICE DE HERBIVORÍA – En campo cuenta la influencia del tamaño de los contamos el total de frutos desarrollados en 56 individuos sobre la cantidad de frutos. individuos de P. racemosa. También cuantificamos la intensidad de herbivoría de MÉTODOS todas las hojas de cada planta estimando el Área Foliar Consumida (AFC) mediante seis ESPECIE DE ESTUDIO - El género categorías visuales, así: (0) hojas sin pantropical Psychotria L. (Rubiaceae) herbivoría; (1) 1 a 6% de herbivoría; (2) 6 a comprende aproximadamente 1400 especies 12%; (3) 12 a 25%; (4) 25 a 50% y (5) 50 a alrededor del mundo, la mayoría arbustos, 100%. En individuos con demasiado follaje árboles pequeños y unas pocas hierbas y contamos al menos 200 hojas. epífitas (Gentry y Dodson 1987). Según las Con esta información calculamos el Índice colecciones del Herbario Nacional de Herbivoría (IH) para cada individuo: Colombiano (COL), en el Bosque Municipal 5 de Mariquita se han encontrado ocho especies xini  de este género. Nosotros estudiamos a la IH  i0 donde i es la categoría de daño, N especie neotropical P. racemosa, un arbusto ni es el número de hojas que presenta daño en

Herbivoría y Producción de Frutos

dicha categoría y N es el número total de hojas explicada por el grado de herbivoría foliar, sin estudiadas. Este índice es un estimador del embargo hubo una tendencia marginalmente grado de herbivoría que ha sido empleado en significativa de correlación negativa entre varios trabajos (Dirzo y Domínguez 1995, estas dos variables (F(1,54)= 2.83; p= 0.0983; Gramacho et al. 2001). Adicionalmente, Fig. 1), mientras que el tamaño de la planta sí medimos la altura y la cobertura de cada estuvo significativamente correlacionado con individuo, ésta última mediante la la producción de frutos (F(1,54)= 31.33; p < aproximación a una elipse, tomando así el 0.0001) definida por la ecuación: y = 2.587 + diámetro mayor y el diámetro menor como 0.0209x, explicando el 40.42% de la varianza parámetros para su estimación. en el número de frutos (Fig. 2). ANÁLISIS DE DATOS – Empleamos el volumen (altura por cobertura) como índice del tamaño del individuo. Para determinar el número de categorías de tamaño de la población, estimamos la amplitud de las mismas mediante la relación entre el ámbito de los datos (valor máximo menos valor mínimo) y el número de categorías definido por 5logN donde N es el tamaño de la muestra. Para estimar el efecto de la herbivoría sobre la producción de frutos, realizamos regresiones lineales simples relacionando el número de frutos (variable dependiente) con la FIGURA 1. Herbivoría vs. número de frutos herbivoría y con el número de frutos producidos por planta como medida de la adecuación (variables independientes). Adicional a esto, femenina (F(1,54)= 2.83; p: 0.0983). La variable utilizada fue el logaritmo del número total de frutos más 1, sin realizamos con estas variables un análisis de embargo los valores que se presentan en la escala están regresión múltiple paso a paso, que reconvertidos a número total de frutos. progresivamente introdujo las variables, tamaño de la planta y herbivoría, a la regresión, evaluando su permanencia en el modelo (Sokal & Rohlf 1995). Para la normalización de las variables número de frutos y tamaño, empleamos las transformaciones log y raíz cuadrada, respectivamente. Todos los análisis y los diagramas de dispersión de puntos los realizamos con el programa STATISTICA versión 7.0 (StatSoft 2004).

RESULTADOS FIGURA 2. Tamaño de la planta vs. número de frutos producidos por planta como medida de la El número de frutos por planta de P. adecuación femenina (F(1,54)= 31.33; p < 0.0001). La racemosa fue altamente variable, entre 6 y variable tamaño está analizada en términos de la raíz cuadrada del volumen (altura por cobertura), de igual 413 frutos por planta con un promedio de 76 + manera, el número de frutos se analizó como el 82.6. Encontramos que la variación en el logaritmo más uno de cada dato. Los ejes muestran las número de frutos producidos por planta no fue variables sin transformar.

Fajardo-Gutiérrez, Leguízamo-Pardo, Ramírez-B

______TABLA 1. Regresión múltiple paso a paso del logaritmo del número de frutos como variable dependiente, y el índice de herbivoría y la raíz cuadrada del tamaño de la planta como variables independientes.

Variables R R2 Cambio del R2 F (para Variable Paso p incluídas Múltiple Múltiple Múltiple entrar/salir)

Raíz_ 1 1 0.602 0.363 0.363 30.792 0.000001 Tamaño

IH 2 2 0.632 0.399 0.036 3.252 0.077006 Coeficiente de correlación de Pearson: r = 0,632. Coeficiente de Determinación: R2= 40,0%. Ecuación: y = 1.2654 + 0.9172*Tamaño

Estos resultados se corroboran con el volumen de más de 0.8 m3 (12.4+0.26m3), análisis de regresión múltiple paso a paso que constituido por ocho individuos (14.3%; Fig. muestra el efecto significativo del tamaño de 4), encontrando mayor herbivoría en las la planta sobre la cantidad de frutos y el efecto plantas grandes (no significativa), pero dada no significativo de la herbivoría sobre esta la baja cantidad de datos en este grupo, no característica (Tabla 1). pareció conveniente realizar una regresión El IH promedio para la población para cada clase de tamaño. muestreada fue 1.27 + 0.68. La folivoría fue baja, con una proporción de hojas sin daño de 28.5% y de hojas con daño clase 1 (AFC: 1 a 6%) del 44.4% (Fig. 3).

______FIGURA 4. Distribución de individuos en las nueve categorías de tamaño calculadas que componen las dos ______clases de tamaño: Grandes y Pequeñas. 1: (0.03 a 0.22 3 3 3 FIGURA 3. Frecuencia relativa del número de m ); 2: (0.23 a 0.42 m ); 3: (0.43 a 0.61 m ); 4: (0.62 a 3 3 3 hojas de P. racemosa por categoría visual del 0.80 m ); 5: (0.81 a 1,0 m ); 6: (1.01 a 1.19 m ); 7: 3 3 porcentaje de Área Foliar Consumida (AFC). (1.20 a 1.39 m ); 8: (1.40 a 1.58 m ); 9: (1.59 a 1.78 m3).

La distribución en categorías de tamaño de DISCUSIÓN las plantas mostró dos grupos o clases diferenciables: (1) Plantas pequeñas que Nuestros resultados mostraron que el poseen un volumen de hasta 0.8 m3 tamaño de la planta (volumen) tuvo más (0.31+0.22m3), en el que está la mayor parte influencia que la herbivoría foliar sobre la de los individuos muestreados (48 individuos, producción de frutos, por lo que las plantas de 85.7%), y (2) Plantas grandes con un mayor tamaño tuvieron una mayor cantidad

Herbivoría y Producción de Frutos

de frutos (Fig. 2). Sin embargo, las plantas La respuesta de compensación de las más grandes fueron más atacadas por plantas frente al daño por herbivoría puede herbívoros, lo que podría indicar una depender de la posición de las fuentes de influencia de la herbivoría sobre el tamaño de recursos (raíces y tejidos fotosintéticos) con las plantas, de modo que provoque que éstas respecto a los órganos en los que se da la permanezcan en categorías de tamaño compensación, limitándose por ejemplo a los pequeño debido a la pérdida de biomasa. De entrenudos, hojas adyacentes, frutos ocurrir esto, la herbivoría tendría efectos individuales, inflorescencias o ramas indirectos a mediano y largo plazo sobre la (Trumble et al. 1993). En nuestro estudio no producción de frutos, que podemos asumir podemos comprobar la compensación debida por la significancia marginal de la regresión a la herbivoría, sin embargo, de existir, haría (Fig. 1), lo que nos lleva a inferir sobre un que la planta mantuviera su inversión en efecto conjunto del tamaño y la herbivoría recursos para la reproducción, enmascarando sobre la producción de frutos, más no de la el efecto de la herbivoría sobre el éxito herbivoría por sí sola. Los efectos directos de reproductivo. la herbivoría sobre esta especie podrían estar Aunque la hipótesis de la apariencia más relacionados con otras características predice que las plantas grandes tienen una diferentes al número de frutos, como el peso mayor probabilidad de ser depredadas (Feeny o el número de semillas, lo que tendrá que ser 1976), y en nuestro estudio encontramos una evaluado posteriormente. mayor cantidad de plantas con bajo grado de Marquis (1984) encontró que los efectos herbivoría y de tamaño pequeño, nuestra de la herbivoría sobre la producción de frutos muestra no nos permite corroborar con podían observarse incluso dos años después certeza esta hipótesis debido al escaso de la defoliación; si se tiene en cuenta que las número de plantas grandes encontradas y por hojas de P. racemosa tienen una vida media no poseer un diseño experimental dirigido a de 1.41 años (Valladares et al. 2000), la discernirla. pérdida de área foliar puede implicar la Por otro lado, en este estudio no tuvimos reducción en la producción de frutos a largo en cuenta el análisis de las defensas químicas plazo, de acuerdo al número de floraciones de P. racemosa, pero futuras investigaciones que la planta tenga por año. En otras especies en esta área complementarían nuestra se han encontrado respuestas similares; por comprensión de la herbivoría, sus causas y ejemplo Sagers y Coley (1995) encontraron sus efectos biológicos. que el 22% de las plantas de Psychotria Pese a que innumerables estudios han horizontalis protegidas de la herbivoría demostrado efectos específicos de la florecieron, mientras que en las plantas herbivoría sobre determinados componentes atacadas no hubo floración. En Costa Rica, el del éxito reproductivo de las plantas, estudio de Piper arieianum mostró que la necesitamos entender mejor las respuestas a pérdida del 10% del área foliar redujo la herbivoría de la planta como un todo, significativamente su adecuación (Marquis teniendo en cuenta el éxito reproductivo tanto 1984). Sin embargo, esto no es una regla femenino como masculino. general: plantas de rábano silvestre (Raphanus raphanistrum) pueden sufrir AGRADECIMIENTOS pérdidas del 25% del área foliar sin ninguna caída concomitante en la producción de Este trabajo fue desarrollado dentro de las semillas (Lehtilä y Strauss 1999). actividades del curso del Posgrado en Ciencias-Biología de la Universidad Nacional

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Herbivoría diferencial en plántulas y juveniles de dos especies de Leguminosas con y sin Mirmecofilia

Jennyfer Insuasty-Torres1, 3, Oscar Rojas-Zamora1, 4, Diego Casallas-Pabón2, 5

1Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá, Carrera 30 #45-03 edificio 421, oficina 149, Bogotá-Colombia. [email protected], [email protected],

2Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá, Carrera 30 #45-03 edificio 451, Bogotá-Colombia. [email protected].

RESUMEN

Las plantas pueden estar sometidas a diferentes niveles de herbivoría durante su desarrollo, y frente a esta situación pueden exhibir distintas estrategias defensivas que a su vez pueden variar a lo largo del desarrollo ontogénico. Muchas especies de plantas han evolucionado en conjunto con algunos insectos generando defensas por mutualismo, la asociación entre hormigas y plantas son el ejemplo más común. El propósito de este estudio es analizar las diferencias en la herbivoría natural de plántulas y juveniles de dos especies de leguminosas con y sin mirmecofilia, Inga sp. y Swartzia robiniifolia respectivamente, ubicadas en la Reserva Forestal José Celestino Mutis (Tolima, Colombia). Adicionalmente se evaluó la aceptabilidad de los dos estados ontogénicos usando Spodoptera frugiperda como herbívoro generalista. En las dos especies de plantas, los niveles de herbivoría en juveniles son dos veces mayores a los encontrados en las plántulas, y a su vez estos no difieren entre especies. S. frugiperda no tuvo preferencia por foliolos de ningún estado ontogénico, tanto en Inga sp. como en S. robiniifolia. Aparentemente, los individuos de Inga sp. al ser estados inmaduros carecen de abundantes colonias de hormigas asociadas, por lo que los niveles de herbivoría fueron similares a los encontrados en S. robiniifolia. Se plantea la posibilidad de que las diferencias en los niveles de herbivoría para los estados ontogénicos evaluados, responden a las preferencias de cada herbívoro, a sus hábitos de forrajeo, a mayor cantidad de herbívoros y/o una mayor apariencia de los individuos juveniles.

Palabras Clave: asignación diferencial de recursos, estados ontogénicos, reclutamiento, nectarios extraflorales, defensas químicas y físicas, Inga sp., Swartzia robiniifolia, bosque húmedo tropical.

ABSTRACT

Plants may be subject to different herbivory levels during development, and to face this situation may exhibit different defensive strategies which in turn may vary along the plant’s ontogeny. Many plant species have evolved with some insects generating mutualism defenses, the association between ants and plants being the most common example. The goal of this study is analyze the differences in the natural herbivory of seedlings and juveniles of two species of legumes with and without myrmecophily, Inga sp. and Swartzia robiniifolia respectively, located in the Reserva Forestal José Celestino Mutis (Tolima, Colombia). Additionally we evaluated the acceptability of the two ontogenetic stages using Spodoptera frugiperda as generalist herbivores.

35 0 Insuasty-Torres, Rojas-Zamora & Casallas-Pabón

In the two plant species, the levels of herbivory in juveniles are twice higher than those found in seedlings, and in turn they do not differ between species. S. frugiperda had not a defined preference for leaflets of any state ontogenetic in both Inga sp. and S. robiniifolia. Apparently, the individuals of Inga sp. to be inmature stages lack of abundant ant colonies associated, so that levels of herbivory were very similar to those found in S. robiniifolia. This raises the possibility that differences in levels of herbivory across the ontogenetic stages evaluated, respond to the preferences of each herbivore, their foraging habits, a greater number of herbivores and / or greater appearance of juveniles.

Key Words: differential allocation of resources, ontogenetic states, recruitment, extrafloral nectaries, chemical and physical defenses, Inga sp., Swartzia robiniifolia, tropical rain forest.

LOS ORGANISMOS SE RELACIONAN DE hacen referencia a los patrones en la MANERAS DIFERENTES CON EL MEDIO FÍSICO Y asignación de recursos, la arquitectura de las CON OTROS ORGANISMOS DENTRO DEL plantas, o en general a cualquier rasgo que ECOSISTEMA. Particularmente la herbivoría es exhiba cierta plasticidad fenotípica y minimice una de las posibles interacciones entre plantas los efectos negativos de la herbivoría sobre la y animales, y tiene profundas implicaciones adecuación (Stowe et al. 2000). Los rasgos para los procesos ecológicos y evolutivos que confieren a las plantas resistencia a la (Ehrlich & Raven 1964), permitiendo la herbivoría pueden operar bajo dos existencia de gran diversidad de defensas en mecanismos: reduciendo la calidad de las las plantas. Puntualmente, las plantas plantas como alimento frente a los herbívoros tropicales expresan una gran variedad de (defensas directas) o por la interacción con un características que les han permitido intoxicar, tercer nivel trófico (defensas indirectas). resistir o escapar de los herbívoros (Coley Las plantas pueden estar sometidas a 1983, Janzen & Waterman 1984, Aide 1993, diferentes niveles de herbivoría durante su Coley & Kursar 1996). desarrollo desde semilla hasta estados Frente a los herbívoros las plantas maduros (Tiffin 2002), siendo las plantas más despliegan dos tipos básicos de defensas: jóvenes las que pueden verse más afectadas rasgos de resistencia que reducen el daño por la herbivoría al tener mayor riesgo de que provocado por los herbívoros, y rasgos de esta les resulte fatal. Igualmente, las defensas tolerancia que minimizan los efectos negativos directas e indirectas pueden variar durante el de los daños sobre la adecuación (Rosenthal & desarrollo de la planta ejerciendo cambios y Kotanen 1994, Stowe et al. 2000, Boege et al. restricciones sobre la asignación de recursos y 2007). Adicionalmente es posible considerar sobre las relaciones entre plantas, herbívoros y el escape como una estrategia anti-herbivoría, sus enemigos naturales (Boege & Marquis donde los organismos disminuyen la 2005). La selección natural debería favorecer probabilidad de ser encontrados por un la generación de rasgos defensivos sólo herbívoro (Boege & Marquis 2005). La mayor durante las etapas de mayor riesgo de ataque parte de las defensas conocidas, como los por herbívoros o baja tolerancia (Stowe et al. metabolitos secundarios, las estructuras 2000, Stamp 2003), sin embargo la asignación morfológicas y las asociaciones con otros de recursos también es dirigida por otras organismos, confieren resistencia reduciendo funciones además de la defensa, que podrían el daño provocado por los herbívoros. Los tener mayor prioridad para la planta en ciertos rasgos que confieren tolerancia a la herbivoría

3936 Herbivoria de leguminosas con y sin merimecofilia estados del ciclo de vida (Boege & Marquis diferencias en los niveles naturales de 2005). herbivoría en plántulas y juveniles se Comúnmente se considera que los presentan tanto en especies mirmecófitas herbívoros pueden causar mayor mortalidad como en especies sin asociaciones en el estado de plántula (Hanley et al. 1995, mutualistas? y ¿las diferencias en los niveles 1996, Weltzin et al. 1998), aunque usualmente naturales de herbivoría entre plántulas y son menos aparentes para los herbívoros que juveniles se soportan en las diferencias de las plantas ya establecidas (Ehrlich & Raven aceptabilidad por parte de los herbívoros? 1964, Warner & Cushman 2002, Coley et al. Para dar respuesta a las preguntas se parte 2005), son menos defendidas, es decir tienen de dos hipótesis, primero que las plántulas al menos metabolitos secundarios haciéndolas ser el estado más vulnerable desarrollan más palatables, y tienen menos recursos estrategias anti-herbivoría adicionales que les disponibles para recuperarse del daño causado permiten resistir al ataque de herbívoros, por los herbívoros (Fenner et al. 1999). Sin independientemente de presentar o no embargo estas generalizaciones no son asociaciones mirmecófilas; y segundo que las siempre bien defendidas ya que los efectos de diferencias en los niveles de herbivoría entre la herbivoría son muy variados dependiendo plántulas y juveniles se debe a estrategias que de la especie de herbívoro (Strauss 1991, disminuyen la aceptabilidad por parte de los Hulme 1994). herbívoros. De esta manera, el propósito de Muchas especies de plantas han este estudio fue comparar los niveles de evolucionado en conjunto con algunos herbivoría y de aceptabilidad por un herbívoro insectos, estableciendo una asociación generalista entre dos estados ontogénicos, mutualista que confiere una defensa indirecta, específicamente entre el estado de plántula y la más conocida ocurre entre hormigas y el estado juvenil de dos especies de plantas (del Val & Dirzo 2004), estas leguminosas, Inga sp. especie mirmecófita relaciones mutualistas pueden ser de muchos (sensu lato), y Swartzia robiniifolia especie tipos, desde las asociaciones mutualistas sin relaciones mutualistas defensivas. obligatorias hasta mutualismos laxos, en los cuales la hormiga se alimenta solo MÉTODOS ocasionalmente de la planta. Como resultado de estas asociaciones las plantas reducen los ESPECIES VEGETALES DE ESTUDIO - Inga niveles de herbivoría, y aquellas que no las (Fabaceae: Mimosoideae) es un genero poseen o pierden la interacción con las amplio, diverso, de radiación reciente y hormigas aumentan su probabilidad de común de la flora tropical (Pennington 1997, mortalidad (Janzen 1967). Richardson et al. 2001). La defensa más Considerando que la herbivoría tiene característica de Inga es la atracción de profundas implicaciones sobre los procesos hormigas mediante l presencia de nectarios ecológicos y evolutivos, es importante entre los pares de foliolos (Koptur 1984), sin conocer como se expresan las estrategias anti- embargo las especies del genero Inga también herbivoría en diferentes estados ontogénicos, producen gran variedad de metabolitos teniendo en cuenta que los estados más secundarios con propiedades anti-herbivoría jóvenes son los más vulnerables y que las (Pennington 1997, Coley et al. 2005). Inga sp. asociaciones mirmecófilas confieren ventajas es una leguminosa de habito arbóreo, presenta a las plantas al disminuir su herbivoría. nectarios foliares entre cada par de foliolos, En este orden de ideas se plantea sin embargo no presenta otras adaptaciones responder a las siguientes preguntas: ¿las morfológicas, como tricomas, o fenológicas

3739 InsuastyInsuasty-Torres,-Torres, Rojas Rojas-Zamora-Zamora & & Casallas Casallas-Pabón-Pabón como el verdor retrasado de las hojas jóvenes. categorías con intervalos más amplios (Boege Esta especie se encuentra asociada a por lo & Dirzo 2004). menos cuatro especies de hormigas en la ACEPTABILIDAD - Con el fin de RFJCM. determinar si existen diferencias la Swartzia robiniifolia es una leguminosa aceptabilidad por parte de un herbívoro de la subfamilia Faboideae de habito arbóreo, generalista entre los foliolos de plántulas y los presenta hojas imparipinadas y con raquis foliolos provenientes de individuos juveniles, alado, pero a diferencia de Inga sp., no llevamos a cabo, para las dos especies presenta nectarios foliares entre cada par de vegetales, dos ensayos de once replicas cada foliolos; para esta especie no se encuentra uno, según la metodología propuesta por reportada ninguna asociación con hormigas. Dirzo (1980). Cada una de las replicas HERBIVORÍA – Con el fin de evaluar el corresponde a la comparación entre una efecto del estado ontogénico sobre la porción de foliolo proveniente de una plántula herbivoría de las dos especies de plantas y una porción de foliolo proveniente de un seleccionadas, registramos los niveles individuo juvenil. naturales de herbivoría en plántulas y Para los experimentos usamos larvas de juveniles de cada una de las especies de tercer instar (n=22) del herbívoro generalista estudio. Se seleccionaron 25 individuos Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: juveniles (entre 1m y 1.5m de altura) de cada Noctuidae), una plaga de cultivos comerciales. especie y las plántulas de la misma especie (< Las larvas se obtuvieron de una colonia 30 cm de altura) adyacentes a una distancia no establecida en el Laboratorio de Entomología mayor de tres metros. En los individuos de la Facultad de Agronomía de la juveniles se evaluaron todos los foliolos de la Universidad Nacional de Colombia, planta y en las plántulas se evaluaron como alimentadas con una mezcla estándar de mínimo veinte foliolos tomando tantos harina de frijol, harina de maíz, levadura, agar, individuos como fuese necesario para ello. El ácido ascórbico, caseína, metilparabeno, porcentaje de área foliar consumida se estimó formaldehido al 10% y aceite de linaza como en la totalidad de foliolos de las plántulas y los dieta artificial estándar (E. Martínez-Pachón individuos juveniles previamente comunicación personal). Cinco horas y media seleccionados. Cuantificamos visualmente el antes de los experimentos las larvas de S. porcentaje de herbivoría de cada foliolo frugiperda se aislaron y dejaron sin alimento utilizando las siguientes categorías: 0 = 0%, 1 para normalizar su apetito y facilitar la = 0.1-6%, 2 = 6.1-12%, 3 = 12.1-25%, 4 = alimentación. 25.1-50%, 5 = 50.1-100%, según el porcentaje El experimento se llevo a cabo en cajas consumido. A partir de las frecuencias de Petri (8.5 cm de diámetro) las cuales obtenidas en cada categoría calculamos el contenían un algodón saturado con agua para índice de herbivoría (IH) de cada especie y mantener la humedad. Se seleccionaron estado, como IH=(ni*i)/N, donde ni= número foliolos sin daños en la lámina provenientes de de foliolos por categoría, i = categoría de plántulas y juveniles de las dos especies a herbivoría y N = total de foliolos por especie evaluar, de las cuales se cortaron cuadros de (Dirzo & Domínguez 1995). Estas categorías 200 mm2 que fueron ubicados en extremos se usaron debido a que los bajos niveles de opuestos de la caja de Petri. Las larvas de S. daño son los más frecuentes y por lo tanto frugiperda fueron ubicadas en el centro de la requieren de intervalos más estrechos, caja de Petri, se mantuvieron a temperatura contrario a esto, los altos niveles de daño son ambiente y se les permitió comer ad libidum, muy raros y por lo tanto pueden agruparse en el experimento se monitoreo cada hora y fue

3836 38 Herbivoria de leguminosas con y sin merimecofilia suspendido 12 horas después de iniciado. Con conjuntos de datos de área foliar consumida el fin de evaluar la aceptabilidad por parte de (juveniles de Inga sp. y plántulas de S. S. frugiperda medimos la cantidad de tejido robiniifolia) no cumplieron la normalidad consumido en cada uno de los cuadros (Prueba de Shapiro-Wilk, P < 0.013 en ambos presentados con una grilla trasparente (1 casos), por lo que las diferencias en la mm2). aceptabilidad del follaje entre plántulas y ANÁLISIS DE DATOS - Antes de la juveniles de cada especie se evaluaron aplicación de los análisis estadísticos comparando la cantidad de área consumida respectivos a cada experimento, se evaluó la con la prueba pareada no paramétrica de normalidad y la homogeneidad de varianza de Wilcoxon. Aunque no se plantearon pruebas los conjuntos de datos. Los datos de IH en para comparar la aceptabilidad entre especies, plántulas e individuos juveniles cumplen la se evaluó si existen diferencias entre las normalidad tanto para Inga sp. (Shapiro-Wilk especies en cuanto al área foliar consumida de = 0.955, P= 0.342 y Shapiro-Wilk = 0.961, P= plántulas y juveniles mediante pruebas no 0.445 respectivamente) como para S. paramétricas de Mann Whitney .Todas las robiniifolia (Shapiro-Wilk = 0.991, P= 0.997 pruebas estadísticas se realizaron con y Shapiro-Wilk = 0.988, P= 0.983 Statgraphics Plus 4.0 para Windows respectivamente), sin embargo no se cumple la (STATISTICAL GRAPHICS CORP. 1994). homogeneidad de varianza para ninguna de las dos especies (estadístico de Barlett = 1.25, P = RESULTADOS 0.001 en Inga sp.; estadístico de Barlett = 1.22, P = 0.001 en S. robiniifolia) por lo que HERBIVORÍA – El nivel de herbivoría natural se evaluó las diferencias en el índice de presentado en los individuos juveniles fue dos herbivoría mediante una prueba pareada no veces mayor que el presentado en las paramétrica de Wilcoxon. Probamos que los plántulas, comportamiento que se mantuvo en niveles de herbivoría obtenidos, tanto para las dos especies (W =322, z= 4.2782, P < Inga sp. como para S. robiniifolia, no 0.0001 en Inga sp.; W = 322, z= 4.2784, P < provienen de eventos al azar mediante una 0.0001 en S. robiniifolia) (Fig. 1). prueba de chi-cuadrado (χ2=328.73, gl=11, P<0.001; χ2=438.88, gl=11, P<0.001 respectivamente).Se evaluó si existen diferencias entre las especies para el índice de herbivoría de las plántulas y el índice de herbivoría de los juveniles, esto se realizó mediante dos pruebas no paramétricas de Mann Whitney. Para el caso de la aceptabilidad entre los foliolos provenientes de plántulas y juveniles, y teniendo en cuenta que se realizaron para cada especie dos ensayos de once replicas cada uno, estos dos ensayos se consideraron como un solo conjunto de datos, ya que las diferencias entre el área consumida de cada ______par de foliolos se mantienen entre un ensayo y FIGURA 1. Índice de Herbivoría (media ± SE) otro (U=37, P = 0.5403 en Inga sp.; U = 34, P estimado para las plántulas (barra blanca) y juveniles = 0.3913 en S. robiniifolia). Dos de los (barra gris) de Inga sp. (n = 25) y Swartzia robiniifolia (n = 25).

39 Insuasty-Torres, Rojas-Zamora & Casallas-Pabón

Adicionalmente los niveles de herbivoría =116.5, z= 0.845, P = 0.398). En promedio, el presentados en los individuos juveniles y en área de tejido foliar consumido por S. plántulas no difirieron entre las dos especies frugiperda fue mayor para S. robiniifolia que (U =292, P = 0.6979 en juveniles; U = 247, P para Inga sp., siendo 2.5 veces mayor en las = 0.2071 en plántulas) (Fig. 1). Cerca de la porciones provenientes de plántulas, y 3 veces mitad de foliolos de Inga sp. (48.5%) presentó mayor en las porciones provenientes de niveles de herbivoría entre 0.1 y 6% del área juveniles (Fig. 3). Aunque no se realizaron foliar, mientras el 26.9% de los foliolos bioensayos entre especies para evaluar la presentó niveles herbivoría mayores (Fig. 2A). aceptabilidad por parte de S. frugiperda, se Igualmente, en S. robiniifolia el 41.9% de los observó un mayor consumo de los foliolos de foliolos presentó niveles de herbivoría entre el S. robiniifolia respecto a los de Inga sp., este 0.1 y 6% del área foliar, mientras que el resultado se presentó tanto para foliolos 21.5% de los foliolos presentó niveles de provenientes de plántulas (U =98, P = 0.0166) herbivoría mayores (Fig. 2B). como de juveniles (U =88, P = 0.0072) (Fig. 3). ACEPTABILIDAD – En tres replicas ASOCIACIONES MUTUALISTAS - En algunos de realizadas con foliolos de Inga sp., y tres los individuos juveniles y plántulas de Inga replicas realizadas con S. robiniifolia la larva sp. se observaron hormigas alimentándose de S. frugiperda no consumió tejidos de directamente de los nectarios foliares, ninguna de las dos porciones de foliolos mientras que para los individuos juveniles y presentados, estas replicas no se tuvieron en interacción. A partir de estas observaciones cuenta para los análisis estadísticos debido a directas se reportan cuatro especies de que no reflejaron la preferencia del herbívoro. hormigas asociadas a las plantas de Inga sp. En general, S. frugiperda no tuvo preferencia (Camponotus sp. Pheidole sp1. Pheidole sp2. por los foliolos de ninguno de los dos estados y Crematogaster sp.). ontogénicos, tanto en Inga sp. (W =129, z= plántulas de S. robiniifolia no se reportó 1.34, P = 0.177) como en S. robiniifolia (W ningún caso de este tipo de

______FIGURA 2. Porcentaje de hojas en cada una de las categorías de área foliar consumida en plántulas (barras claras) y juveniles (barras gris) de (A) Inga sp. y (B) Swartzia robiniifolia. Las categorías de herbivoría corresponden al área foliar consumida: 0 = 0%, 1 = 0.1-6%, 2 = 6.1-12%, 3 = 12.1-25%, 4 = 25.1-50%, 5 = 50.1-100%.

4038 Herbivoria de leguminosas con y sin merimecofilia

crecimiento de las plantas, sino con características propias de los tejidos foliares, las estrategias anti-herbivoría, y/o las relaciones de estas con el estado ontogénico de cada individuo. La tendencia de las plántulas de ambas especies es tener los mayores porcentajes de foliolos en categoría cero y uno (baja herbivoría), no obstante de la categoría dos en adelante (alta herbivoría) se presenta un descenso marcado, siendo las categorías de mayor herbivoría las de más bajos porcentajes de foliolos (Fig. 2). Ello implica que las hojas ______de las plántulas no son tan atacadas por los FIGURA 3. Área foliar consumida (media ± SE) por herbívoros, ya que se evidencian únicamente Spodoptera frugiperda en de porciones de hojas de intentos de consumo, más no una herbivoría plántulas (barras blancas) y juveniles (barras gris) de continuada. Por otra parte las categorías de Inga sp. (n = 19) y Swartzia robiniifolia (n =19). herbivoría de las plantas juveniles en ambas especies presentan un comportamiento muy DISCUSIÓN similar entre si, al ser bimodal con picos máximos en las categorías uno (0.1 - 6% La hipótesis de crecimiento y asignación de consumido) y cinco (50.1 -100% consumido) recursos en las plantas (Coley et al. 1985) (Fig. 2). Una posibilidad es que las dos explica en parte la evolución de las defensas especies se encuentran bajo presión de anti-herbívoro, al postular que las plantas herbívoros generalistas, los cuales ocasionan pioneras que habitan en sitios con abundancia altos porcentajes de foliolos en categoría uno, de recursos asignan la mayoría de su pero también pueden presentar ataques por presupuesto energético al crecimiento e herbívoros especialistas los cuales logran invierten pocos recursos en la defensa contra consumir más del 50% del área de muchos herbívoros. No obstante la mayoría de las foliolos. Sin embargo, es preciso tener en especies mirmecófitas de los trópicos (61%) cuenta que las mediciones hechas en campo son plantas pioneras o de rápido crecimiento no consideraron datos para diferenciar entre (Schupp & Feener 1991), por esto algunos tipos de herbívoros y que el concepto de autores como Fonseca (1994), proponen la herbívoro generalista o especialista puede asociación con hormigas como una defensa llegar a ser arbitrario o relativo, tanto desde el relativamente barata de producir y mantener punto de vista del herbívoro como de la (del Val & Dirzo 2004). Teniendo en cuenta planta. Un ejemplo de esto son las langostas que un factor que podría tener un efecto que son consideradas herbívoros generalistas diferencial en la aceptabilidad y los niveles de dentro de cultivos comerciales de gramíneas; herbivoría es la velocidad de crecimiento de Bernays et al. (1976) probaron los grados de las plantas, las dos especies de plantas (S. oligofagia de langostas frente a 209 especies robiniifolia e Inga sp.) de este estudio se de plantas, encontrando mayor preferencia por eligieron considerando que ambas son de gramíneas, ciperáceas y juncáceas sobre otras rápido crecimiento y fueron encontradas más monocotiledoneas y sobre las especies de frecuentemente en claros del bosque, ello dicotiledoneas que fueron consumidas en muy implica que las diferencias encontradas no pocas cantidades, poniendo en evidencia que deben ser relacionadas con la tasa de

41 0 Insuasty-Torres, Rojas-Zamora & Casallas-Pabón en efecto el concepto de herbívoro generalista cambios fisiológicos durante el desarrollo de puede ser bastante relativo. Otro resultado las plantas son los que limitan el desarrollo de obtenido por Bernays et al. (1976) es que la defensas químicas y físicas (Boege & Marquis oligofagia que puede presentar las langostas es 2005, Hanley et al. 2007), y que las plantas dependiente del estado del insecto y de la maduras tienen acumulada mayor cantidad de disponibilidad del alimento a escoger, siendo recursos con los que pueden mantener más determinante el tiempo en el que han sido defensas anti-herbívoro que las plántulas, las privados los insectos de agua y alimento. cuales deben destinar sus recursos al Teniendo en cuenta que para las dos crecimiento temprano (Elger et al. 2009). En especies estudiadas, los individuos juveniles este sentido, nosotros creemos que los presentaron mayores niveles de herbivoría que resultados aparentemente contradictorios en las plántulas, se pueden proponer múltiples pueden ser explicados por factores inmersos explicaciones dentro de las cuales dos son de en la interacción de estas especies de plantas gran relevancia: i) la posibilidad de que las con sus herbívoros naturales (generalistas y plántulas estén defendidas por metabolitos especialistas) y en características propias de secundarios que se encuentran en mayor las plantas en estos dos estados de su ciclo de proporción que en los estados juveniles, y ii) vida. que la herbivoría diferencial fue generada por En relación a la segunda explicación de algún otro factor ecológico, como la que la herbivoría diferencial fue generada por apariencia de las plantas o las preferencias de algún factor ecológico diferente a los los herbívoros. metabolitos secundarios, se tiene que los En favor de la posibilidad de que las mayores niveles de herbivoría de los estados plántulas se encuentren más defendidas juveniles respecto a las plántulas pueden estar mediante metabolitos secundarios (defensa dados por la mayor apariencia de los directa), tenemos que la selección natural juveniles, lo que se relaciona directamente con debería favorecer la maximización de la su estado de desarrollo y aumenta la relación costo-beneficios de los recursos probabilidad de ser encontrados por asignados a la defensa durante el desarrollo de herbívoros potenciales (Ehrlich & Raven las plantas, mediante la producción de rasgos 1964, Reader & Southwood 1981). Otra defensivos sólo durante las etapas de mayor posible explicación, es que los diferentes riesgo de ataque de herbívoros (Stowe et al. niveles de herbivoría entre plántulas y 2000, Stamp 2003). No obstante, un resultado juveniles están dados por la preferencia de los no esperado en nuestro estudio es que la lepidópteros, y de sus larvas, por ovopositar y prueba de aceptabilidad no muestra alimentarse preferiblemente de plantas de preferencia por parte del herbívoro generalista estados más maduros. Por ejemplo, Boege entre los foliolos de plántulas e individuos (2005) manifiesta que las preferencias de los juveniles. Esto hace pensar que no existen herbívoros también pueden estar influenciadas diferencias en la efectividad de las defensas por rasgos de las plantas como la entre los dos estados ontogénicos cuando disponibilidad de nutrientes, o el riesgo de ser están expuestas al consumo por parte de un depredados cuando se alimentan de un estado herbívoro generalista como S. frugiperda, y particular de la planta, en general las larvas y por lo tanto que la inversión de recursos en mamíferos prefieren los estados maduros de defensas anti-herbivoría y su efectividad las plantas, mientras que otros insectos y contra herbívoros generalistas puede ser moluscos prefieren estados juveniles. Los maximizada únicamente en los individuos cambios ontogénicos en las defensas de las maduros. Algunos autores han encontrado que plantas, pueden influenciar el forrajeo y la

42 39 Insuasty-Torres, Rojas-Zamora & Casallas-Pabón Herbivoria de leguminosas con y sin merimecofilia preferencias de alimentación de los herbívoros autores proponen que tanto el origen como la en algunos estados, y en consecuencia en el manutención de las defensas por hormigas daño que ellos causan (Boege & Marquis están determinadas fuertemente por la 2005). comunidad de insectos (Schupp & Feener A pesar que dentro de los objetivos no se 1991), dado que las hormigas son organismos planteó la comparación de la aceptabilidad fundamentalmente carnívoros y los insectos entre especies y no se desarrolló una son el alimento principal de las colonias (del experimentación para esto, se estableció de Val & Dirzo 2004), su abundancia puede manera indirecta que las porciones de foliolos determinar la abundancia de las hormigas. de S. robiniifolia presentan entre 2.5 y 3 veces Es posible llegar a pensar que las más área consumida por las larvas de S. hormigas observadas en los individuos de frugiperda que los foliolos de Inga sp. (Fig. Inga sp. corresponden a especies oportunistas 3). A pesar de que en primera instancia se que no brindan ninguna defensa indirecta a las infiere que especies como S. robiniifolia, que plantas, sin embargo esta idea se descarta ya no usan estrategias como la mirmecofilia, que los géneros Crematogaster, Camponotus y recurren a otros tipos de defensas anti- Pheidole, han sido reportados en relación herbivoría como la producción de metabolitos mirmecofílica con varias especies de plantas secundarios o pubescencia, no se descarta que incluyendo al género Inga (Wilson 1965, del especies con defensa indirectas como Inga sp. Val & Dirzo 2004). Una posible explicación carezcan de metabolitos secundarios por tener relacionada con que el nivel de herbivoría relaciones mirmecófilas tan marcadas. Varias encontrado en el medio natural sea igual en especies de este género, como Inga goldmanii Inga sp. y en S. robiniifolia es que las e Inga umbellifera han sido reportadas por características defensivas estén fuertemente Coley et al. (2005) como casos en los que influenciadas por características de la además de tener defensas a partir de relaciones comunidad; es así como por ejemplo las mutualistas, también poseen defensas defensa mutualistas con hormigas son más químicas muy eficaces con aminoácidos no relevantes en lugares donde la abundancia de proteicos (N-metil-4-hidroxi prolina; 5-amino- hormigas es mayor (Koptur 1985, Barton 4-hidroxi- acidopentanico; monohidroxilatos y 1986). Al perderse una o más especies, se di-hidroxilatos de ácidos pipecolicos), al igual interrumpen parcial o totalmente procesos que diferentes tipos de ﬂavanoides como naturales que mantienen el flujo de materia y monómeros y polímeros de catequina y energía del cual depende el funcionamiento epicatequina. Así como lo realizado con las del ecosistema (De Leo & Levin 1997), pruebas de aceptabilidad, se compararon los ocasionando una perturbación en las redes niveles de herbivoría natural de plántulas y tróficas y en los mecanismos de control de la juveniles entre especies. En este caso no existe diversidad de las comunidades (Achá & evidencia que apoye la diferencia en los Fontúrbel 2003). De esta manera el nivel de niveles de daño entre Inga sp. y S. robiniifolia conservación del bosque puede convertirse en plántulas e individuos juveniles, es decir también en un factor determinante sobre la que posiblemente los niveles de herbivoría en comunidad de hormigas y a su vez repercutir estas dos especies son similares, y que por lo sobre los niveles de herbivoría al interior del tanto sus defensas son igualmente efectivas bosque. contra los herbívoros presentes en la RFJCM. Los resultados arrojados por este estudio En primer lugar, teniendo en cuenta la con respecto a los niveles de herbivoría interacción que tienen especies de Inga sp. esperados, pueden analizarse a la luz de las con hormigas y el hecho de que algunos limitaciones ecológicas dadas por las posibles

4338 Insuasty-Torres, Rojas-Zamora & Casallas-Pabón abundancias bajas de hormigas, lo cual maduros de especies mirmecófitas (como Inga obligaría a la planta (Inga sp.) a activar o sp. en este caso) no son defendidos incrementar estrategias defensivas alternativas activamente por las hormigas, puesto que estas (aumento en concentración de metabolitos tienden a colonizar y defender plantas adultas secundarios) al igual que lo hacen plantas o cuya oferta de alimento para las colonias es plántulas carentes de nectarios extra florales. mayor. Lo anterior puede llevar a las plantas y No obstante se hace necesario un estudio de plántulas de Inga sp. a aumentar la abundancia del ensamble de hormigas en la concentración de metabolitos secundarios RFJCM para esclarecer este punto en este como defensa anti-herbivoría lo cual debe ser ecosistema en particular. evaluado mediante una metodología apropiada También es posible asumir que la calidad para esto. y cantidad de recursos ofrecidos para las Una manera de resolver estas hipótesis es colonias de hormigas es más significativa en en primera medida realizar un estudio de individuos adultos que en plántulas o juveniles cómo la herbivoría afecta la mortalidad de los como los evaluados en este estudio, es decir estados inmaduros de estas dos especies de que, individuos adultos ofrecen mayores y/o plantas y así poder inferir sobre las mejores recursos que plántulas o juveniles por consecuencias que tiene sobre la adecuación. lo cual no es tan frecuente encontrar hormigas Para esto es fundamental evaluar la variedad defendiendo plantas en los primeros estados; de defensas presentes en cada uno de los esto podrá explicar porque Inga sp. presentó estados ontogénicos, midiendo la cantidad e niveles similares de herbivoría que S. identidad de los metabolitos secundarios, robiniifolia quien carece de asociaciones evaluando atributos funcionales de las hojas, mutualistas. En este orden de ideas, tanto como son la suculencia y la textura, en cada plántulas como plantas de Inga sp. al carecer uno de los estados ontogénicos; además es de de pubescencia y defensa de abundantes gran importancia determinar la diversidad y hormigas, requieren elevar sus abundancia de los herbívoros que actúan sobre concentraciones de defensas químicas para cada una de las plantas y estados a evaluar; así evitar la herbivoría; lo cual también se ve como es fundamental determinar la evidenciado al ser menos consumida en las abundancia y diversidad de las colonias de pruebas de aceptabilidad. del Val & Dirzo hormigas asociadas a cada estado ontogénico, (2004) evaluaron como los cambios para de esta manera evidenciar la relación ontogénicos de Cecropia peltata generan entre la asociación con hormigas y los daños cambios en sus estrategias defensivas, causados por herbivoría. concretamente evidenciaron como las asociaciones mutualistas no ocurren hasta el AGRADECIMIENTOS momento en que la planta tiene un tamaño a partir del cual es colonizable por las hormigas A Rodolfo Dirzo y María Argenis Bonilla por Azteca sp. haciendo que los individuos los conocimientos y asesorías para el juveniles carezca de la defensa indirecta. Para desarrollo de esta investigación. A los entender el comportamiento de la herbivoría estudiantes del curso “Interacciones Planta- en especies con asociaciones mirmecófilas, es Animal: Ecología Evolutiva y Conservación” necesario profundizar en la comprensión de dentro del cual se enmarco el desarrollo de factores como es la selectividad de las esta investigación. A Jeffer Buitrago y colonias de hormigas de acuerdo al estado Orlando Velásquez del Sistema de Patrimonio ontogénico de las plantas. La hipótesis que de Museos de la Universidad Nacional de planteamos indica que los individuos no Colombia, por brindarnos su conocimiento

4439 Insuasty-Torres, Rojas-Zamora & Casallas-Pabón Herbivoria de leguminosas con y sin merimecofilia acerca de la Reserva Forestal José Celestino and A. P. Smith (Eds.) Tropical forest plant Mutis. A la mirmecóloga Claudia Ortiz del ecophysiology. pp. 305-336, New York: Instituto de Ciencias Naturales, quien Chapman & Hall. COLEY, P.D., 1983. Herbivory and Defensive amablemente nos colaboró en las Characteristics of Tree Species in a Lowland determinaciones de las hormigas para este Tropical Forest. Ecological Monographs 53: estudio. A Eliana Martínez Pachón del 209-229. Laboratorio de Entomología de la Facultad de COLEY, P.D., J.P. BRYANT, AND F.S. CHAPIN, 1985. Agronomía de la Universidad Nacional de Resource Availability and Plant Colombia, por facilitarnos el material Antiherbivore Defense. Science (Wash.) biológico de Spodoptera frugiperda. Al 230: 895-899. COLEY, P.D., J. LOKVAM, K. RUDOLPH, K. posgrado en Ciencias Biológicas de la BROMBERG, T.E. SACKETT, L. WRIGHT, T. Universidad Nacional de Colombia por BRENES-ARGUEDAS, D. DVORETT, S. RING, ofrecer el curso y el apoyo económico A. CLARK, C. BAPTISTE, R. TOBY necesario. PENNINGTON, AND T.A. KURSAR, 2005. Divergent Defensive Strategies of Young LITERATURA CITADA Leaves in Two Species of Inga. Ecology 86: 2633-2643. ACHÁ, D., AND F. FONTÚRBEL, 2003. La diversidad DE LEO, G.A., AND S. LEVIN, 1997. The multifaceted de una Comunidad,?` Está controlada por aspects of ecosystem integrity. Conservation Top-Down, Bottom-Up o na combinación de Ecology 1: 3. estos. Revista de Biología. Org 13: 1-16. DIRZO, R., AND C.A. DOMÍNGUEZ, 1995. Plant- AIDE, T.M., 1993. Patterns of Leaf Development and herbivore interactions in Mesoamerican Herbivory in a Tropical Understory tropical dry forests. In S. H. Bullock, H. Community. Ecology 74: 455-466. Mooney, and E. Medina (Eds.) Seasonally BARTON, A.M., 1986. Spatial Variation in the Effect dry tropical forests. pp. 304–325, UK: of Ants on Extrafloral Nectary Plant. Cambridge University Press. Ecology 67: 495-504. DIRZO, R., 1980. Experimental Studies on Slug-Plant BERNAYS, E.A., R.F. CHAPMAN, J. MACDONALD, Interactions: I. The Acceptability of Thirty AND J.E.R. SALTER, 1976. The degree of Plant Species to the Slug Agriolimax oligophagy in Locusta migratoria (L.). Ecol caruaneae. J. Ecol. 68: 981-998. Entomol 1: 223-230. EHRLICH, P.R., AND P.H. RAVEN, 1964. Butterflies BOEGE, K., 2005. Influence of plant ontogeny on and Plants: A Study in Coevolution. compensation to leaf damage. Am. J. Bot. Evolution 18: 586-608. 92: 1632-1640. ELGER, A., D.G. LEMOINE, M. FENNER, AND M.E. BOEGE, K., AND R. DIRZO, 2004. Intraspecific HANLEY, 2009. Plant ontogeny and variation in growth, defense and herbivory chemical defence: older seedlings are better in Dialium guianense (Caesalpiniaceae) defended. Oikos 118: 767-773. mediated by edaphic heterogeneity. FENNER, M., M.E. HANLEY, AND R. LAWRENCE, Vegetatio 175: 59-69. 1999. Comparison of seedling and adult BOEGE, K., R. DIRZO, D. SIEMENS, AND P. BROWN, palatability in annual and perennial plants. 2007. Ontogenetic switches from plant Funct Ecology 13: 546-551. resistance to tolerance: minimizing costs FONSECA, C.R., 1994. Herbivory and the Long-Lived with age? Ecol Letters 10: 177-187. Leaves of an Amazonian Ant-Tree. Journal BOEGE, K., AND R.J. MARQUIS, 2005. Facing of Ecology 82: 833-842. herbivory as you grow up: the ontogeny of HANLEY, M.E., M. FENNER, AND P.J. EDWARDS, resistance in plants. Trends in Ecology & 1995. An Experimental Field Study of the Evolution 20: 441-448. Effects of Mollusc Grazing on Seedling COLEY, P.D., AND T. KURSAR, 1996. Anti-herbivore Recruitment and Survival in Grassland. defenses of young tropical leaves: Journal of Ecology 83: 621-627. physiological constraints and ecological HANLEY, M.E., M. FENNER, AND P.J. EDWARDS, trade-offs. In S. S. Mulkey, R. L. Chazdon, 1996. The Effect of Mollusc Grazing on

4538 Insuasty-Torres, Rojas-Zamora & Casallas-Pabón

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46 39 Enverdecimiento retardado en plantas de bosque húmedo tropical: indicación de defensa o control descendente de los herbívoros

Eliana Martínez-Pachón1, 3, María I. Moreno Pallares2, 4 y Mónica A. Cuervo Martínez2, 5

1Doctorado en Agroecología, Facultad de Agronomía Universidad Nacional de Colombia, Carrera 30 #45-03, Bogotá[email protected].

2Maestría en Ciencias Biología, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá, Carrera 30 #45-03 edificio 421, Bogotá[email protected],[email protected].

RESUMEN

En un bosque húmedo tropical localizado en el municipio de Mariquita, Tolima, se sometió a prueba la hipótesis de Indicación de defensa. Esta hipótesis propone que la coloración roja de las hojas indica a los herbívoros el nivel de defensa de la planta, disuadiéndolos de alimentarse de esta. Para probar esta hipótesis se comparó la herbivoría en 45 pares de especiescon hojas jóvenes rojas y verdes,de igual tamaño y en el mismo lugar,a las cuales se les estimóel área foliar consumida por herbívoros. El muestreo incluyó plantas de quince familias y veintitrésgéneros, cinco de los cuales fueron pares filogenéticamente relacionados, con especies de las familias Piperaceae, Melastomataceae, Rubiaceae y Araceae. Las diferencias en la palatabilidad de las hojas de acuerdo a la coloración roja o verde se probaron mediante un bioensayo con larvas de S.frugiperda.

Los controles filogenéticos mostraron que las diferencias en la herbivoría en el campo y en el laboratorio no se explican por la ancestría filogenética entre los taxa. Las mediciones de hebivoría se ajustan a las predicciones de la hipótesis de Defensa anunciada, mientras que los bioensayos con S. frugiperdano lo hacen. Por lo tanto, es necesario evaluar la importancia de un control descendente en la herbivoría, con el fin de determinar si la coloración roja de las hojas hace más vulnerable a los herbívoros a la depredación. Finalmente, evaluar la preferencia de colonización y establecimiento de larvas de Spodoptera a hojas artificiales rojas y verdes

Palabras Clave: Hipótesis de defensa anunciada, enverdecimiento retardado, antocianinas, herbivoría, defensas químicas, control descendente, Spodoptera frugiperda

ABSTRACT

In a tropical forest located in Mariquita – Colombia, we tested the defense indication hypothesis (Hamilton y Brown 2001, Schaefer y Rolshausen 2006) which proposes that red coloration in leaves indicates to herbivores the presence of compounds of defense in the plant, it acts such a deterrent stimulus for insects. In order to test this theory, a sample of forty five pairs of plants with red and green young leaves, with the same size and in the same place, were used to measure natural herbivory levels in the field. This sample included plants from fifteen families and twenty three genera. Five of which were phylogenetically-related pairs, with species in the families Piperaceae, Melastomataceae, Rubiaceae and Araceae. Differences in palatability of the leaves according to red and green leaves coloration were assessed by leaf area consumption bioassays

Martínez-Pachón, Moreno & Cuervo using the generalist larvae of Spodoptera frugiperda. Phylogenetic controls allowed us to reject the alternative that differences observed in herbivory in field and the bioassay were due to phylogenetic signal among taxa. The herbivory field measurements support the predictions of the Defense Indication hypotheses, whereas bioassay with S. frugiperda don´t sustains them. As a result, it is necessary to evaluate the importance of the top-down controls on herbivory, in order to test the alternative hypothesis that red coloration makes herbivores more vulnerable to predation.

Key Words: defense indication hypothesis, delayed greening, anthocyanin, herbivory, chemical defenses, top-down control, Spodoptera frugiperda

LA COLORACIÓN ROJA DE LAS HOJAS asumen el costo de producir compuestos de JÓVENES es un fenómeno llamativo y común defensa que reducen la adecuación de los en los bosques tropicales, presentándose entre herbívoros. Como predicción de esta hipótesis el 20 y 40% de las plantas de un lugar se espera encontrar menor herbivoría en hojas (Opleret al. 1980). Este fenómeno ha sido con coloración roja a través de un efecto denominado enverdecimiento retardado y se visual sobre los herbívoros. debe a la presencia de pigmentos como las Schaefer y Rolshausen (2006) proponen antocianinas. Estos pigmentos están presentes una modificación a esta hipótesis, dando una en el mesófilo y las células epidérmicas explicación alternativa a la relación existente durante la expansión de la hoja (McClure entre las antocianinas y la presencia de 1975) y desaparecen cuando ésta alcanza su metabolitos secundarios de defensa. En este tamaño final y comienza a endurecerse (Coley caso, la coloración de las plantas evolucionó y Aide 1989). El enverdecimiento retardado en respuesta a varios factores de estrés y está en plantas tropicales puede tener una función ligada a la defensa de las plantas vía efectos de defensa contra herbívoros, tal como ha sido pleiotrópicos. Entre los ejemplos que observado para las hojas rojas senescentes en demuestran este hecho se encuentra la síntesis plantas de zonas templadas (Hamilton y de compuestos fenólicos la cual esta acoplada Brown, 2001). Los mecanismos por los a la síntesis de antocianinas. cuales esto ocurre han sido propuestos en la Desde otra perspectiva, Lev Yadun y hipótesis de defensa anunciada, la cual fue colaboradores (2004) formularon una hipótesis formulada por Hamilton y Brown (2001) y adicional para explicar la menor herbivoría en revisada por Schaefer y Rolshausen (2006). las hojas de coloración roja. De acuerdo con De acuerdo con esta hipótesis, las su propuesta las coloraciones de las plantas coloraciones rojas están correlacionadas con la distintas al verde disminuyen la capacidad presencia de metabolitos secundarios de criptica de los herbívoros, razón por la cual defensa. Según Hamilton y Brown (2001) las estos tienen mayor probabilidad de ser coloraciones brillantes de las hojas en el otoño encontrados por sus enemigos naturales. Esto actúan como un mecanismo de señalamiento implica la actuación de un control descendente defensivo, donde el color indica la fortaleza de sobre los herbívoros en las plantas con hojas la defensa de la planta contra sus herbívoros. rojas. Esta hipótesis predice que plantas con La hipótesis asume que la coloración de las enverdecimiento retardado presentarán menor hojas es consecuencia de un proceso herbivoría. coevolutivo entre plantas e insectos. Los Debido a que el enverdecimiento individuos que son capaces de señalar retardado es un fenómeno común en las mediante coloraciones rojas y amarillas plantas delbosque húmedotropical, es válido

Herbivoría y enverdecimiento retardado preguntarse si las coloraciones rojas en las MÉTODOS hojas jóvenes pueden actuar como un mecanismo de defensa contra herbívoros, tal EVALUACIÓN DE LA HERBIVORÍA EN CAMPO – como ha sido demostrado para las hojas rojas Con el fin de comparar la herbivoría en senescentes en las zonas templadas. Por esta especies con y sin enverdecimiento retardado, razón se plantearon dos experimentos para se colectaron aleatoriamente 45 pares de evaluar las predicciones de la hipótesis de especies de plantas con hojas apicales de color defensa anunciada. El primer experimento rojo y verde de igual tamaño y en el mismo consistió en determinar las diferencias en la lugar, a las cuales se les estimó el área foliar herbivoría de hojas jóvenes rojas y verdes en consumida en las hojas en la misma filotaxis condiciones de campo. El segundo (posiciones 2 y 3) según las categorías del experimento, se realizó en condiciones de índice de herbivoría (Dirzo y Domínguez laboratorio, y evaluó las diferencias en el nivel 1995). de defensa de hojas jóvenes rojas y verdes, El área foliar consumida por herbívoros se mediante bioensayos de palatabilidad con estimó mediante un proceso de interpolación larvas de Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: usando el valor medio de cada rango de la Noctuidae). categoría de herbivoría (Tabla 1).

TABLA 1. Categorías para la estimación del índice de herbivoría. Los valores medios se usaron en la estimación del área foliar consumida por herbívoros. Categoría 0 1 2 3 4 5 Intervalo de área 0% 1 al 6% 6 al 12% 12 al 25% 25 al 50% 50 al 100% foliar consumida Valor medio 0 3.5 9.0 18.5 37.5 75

EVALUACIÓN DE ACEPTABILIDAD – Se larvas de Spodoptera se obtuvieron de una colectaron hojas apicales en lo posible sin colonia establecida en el Laboratorio de daño, las cuales se colocaron en cámaras Entomología de la Facultad de Agronomía de húmedas para los análisis de palatabilidad en la Universidad Nacional de Colombia. Estas el laboratorio. Se incluyeron cinco pares larvas se criaron con una dieta artificial filogenéticos de las familias Melastomatacea, compuesta por harina de frijol, harina de maíz, Rubiaceae, Piperaceae, y Araceae, con una levadura, agar, ácido ascórbico, ácido sórbico, planta con enverdecimiento retardado y otra caseína, metilparabeno, formaldehido al 10% sin enverdecimiento retardado. y aceite de linaza. Para evaluar la Adicionalmente, se incluyeron nueve pares de aceptabilidad de las hojas de plantas con especies no emparentadas; lo cual permitió enverdecimiento y sin enverdecimiento tomar muestras de una gama más amplia de retardado en una caja de petri se ofrecieron las tasas de herbivoría en las plantas con y sin pedazos de 2 cm2 a una larva de S. frugiperda enverdecimiento retardado. Las tasas de de instar 3 ó 4 que fue sometidas a inanición herbivoría se evaluaron en individuos de 15 alimenticia por cinco horas y se evaluó el familias correspondientes a 23 géneros. consumo siete horas después, cuando Para determinar si existían diferencias en alrededor del 50-60% del área foliar total la aceptabilidad de las hojas de especies con y había sido consumido. Los cortes de las hojas sin enverdecimiento retardado, se realizó un apicales fueron hidratados con un algodón bioensayo con larvas de la polilla Spodoptera húmedo en el medio de la caja de petri. El frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Las experimento se evaluó con 20 pares en los que

Martínez-Pachón, Moreno & Cuervo se calculo el área foliar en mm2 consumida por pares de especies vegetales que se probaron. las larvas. Estos análisis se realizaron con el software STATISTICA 7 (StatSoft, 2004). ANÁLISIS DE DATOS – Dadoque los datos no cumplieron con los supuestos de normalidad y RESULTADOS homogeneidad de varianza se realizaron pruebas estadísticas no paramétricas. Las HERBIVORÍA EN HOJAS VERDES Y ROJAS EN diferencias en la herbivoría entre especies con CAMPO – Las hojas apicales verdes exhibieron y sin enverdecimiento retardado se analizaron mayor herbivoría que las hojas rojas. El área mediante la prueba pareada de Wilcoxon. En foliar consumida fue significativamente más la representación gráfica estas frecuencias se alta en hojas verdes que en las hojas rojas transformaron a porcentajes. Las diferencias (Fig. 1, Z= 3.78; p < 0.05). De los 45 pares de en la palatabilidad de las hojas de las especies plantas evaluadas en campo, en 32 se observó con y sin enverdecimineto se evaluaron mayor consumo de área foliar en las hojas mediante una comparación del área foliar verdes (71%), en nueve por las hojas rojas consumida por las larvas de S. frugiperda, a (20%) y en cuatro no se presentaron través de la prueba pareada de Wilcoxon. En diferencias (9%) (Fig. 2). las graficas se representan cada uno de los 14

FIGURA 1. Área foliar consumida en plantas de hojas rojas y hojas verdes

ACEPTABILIDAD DE HOJAS ROJAS Y VERDES – Las hojas jóvenes rojas y verdes fueron consumidas por las larvas de S. frugiperda. El área foliar consumida por larvas de S. frugiperda no fue significativamente diferente entre hojas rojas y hojas verdes (Tabla 2, Fig. 3, Z=1.41; p = 0.15). Al contar el número de casos en que fueron seleccionadas cada tipo de hojas, se observó una preferencia por las hojas rojas, aunque esta diferencia no fue

FIGURA 2. Frecuencia de preferencia de consumo de estadísticamente significativa (Fig. 4, Test de hojas. signo de Wilcoxon Z=0.80; p=0.42). De los cinco pares filogenéticos evaluados, en tres

Herbivoría y enverdecimiento retardado casos las hojas rojas fueron preferidas sobre las sobreponen al efecto de una posible inercia verdes (repeticiones 2, 4, 6, 7 y 14 de la Fig. filogenética respecto a los niveles de defensa 3). en hojas rojas y verdes. De acuerdo con las predicciones de las DISCUSIÓN hipótesis de defensa anunciada, se esperaba que las hojas rojas estuvieran mejor defendidas La evaluación de la herbivoría en campo químicamente y por tanto fueran menos mostró mayor consumo de área foliar en consumidas que las hojas verdes en los plantas con hojas verdes en relación con bioensayos con S. frugiperda. Sin embargo, no plantas con hojas rojas, ajustándose a las hubo diferencias significativas en la predicciones de las hipótesis de defensa aceptabilidad de las hojas rojas y las verdes, anunciada (Hamilton y Brown 2001, Schaefer aunque las orugas seleccionaron en mayor y Rolshausen 2006) y de la disminución de la proporción las hojas rojas (65%). Por lo capacidad criptica de los herbívoros anterior, sólo es factible concluir que las hojas (LevYadun 2004). Los controles filogenéticos, rojas son potencialmente tan palatables como en la medición de la herbivoría en campo, las verdes. sugieren que las diferencias observadas se

Tabla 2.Área foliar consumida por S. frugiperdaen instar 3 en plantas con hojas rojas y hojas verdes. Los asteriscos indican los pares filogenéticos. AFC AFC Pares Familia Genero Familia Genero Rojo (ml) Verde (ml) 1 Burceraceae Protium 164 Rubiaceae Palicourea 63 2* Melastomataceae Sp1 84 Melastomataceae sp2 35 3 Solanaceae Cestrum 0 Monimiaceae Siparuna 241 4* Rubiaceae Simira 37 Rubiaceae Psicotria 0 Astroniumgr 5 Burceraceae 144 Mirtaceae Eugenia 0 aveolaris 6* Piperaceae Piper1 52 Piperaceae Piper2 16 Piper 7* Piperaceae Piper1 25 Piperaceae 80 angustifolia 8 Solanaceae Cestrum 9 Bignonaceae Bigno sp1 33 9 Solanaceae Cestrum 192;5 Myrsinaceae Ardisia 12 10 Mirtaceae Eugenia 54 Leguminoceae Swartzia 25 11 Sapindaceae Sapindaceae 308 Piperaceae Piper2 21 12 Conbretaceae Terminalia 11 Rubiaceae Faramea 0 13 Flacurtaceae Casearia 93 Crhysobalanaceae Hirtela 107 14* Areaceae Ara sp1 3 Areaceae Ara sp2 5

La hipótesis de defensa anunciada presenta tropicales y a hojas jóvenes deba realizarse varias limitaciones para el problema de con cuidado ya que puede darse lugar a estudio, además de su carencia de soporte incongruencias. En segundo lugar, la empírico. En primer lugar, su formulación hipótesis de defensa anunciada de Schaefer está dirigida a hojas maduras con y Rolshausen (2006) se sustenta en los coloraciones diferentes al verde durante el efectos pleiotropicos entre la ruta de las otoño, haciendo que su aplicación a especies antocianinas y la de los compuestos de

Martínez-Pachón, Moreno & Cuervo defensa; asumiendo que este acople exista herbívoros, en comparación con las hojas en las hojas jóvenes de especies tropicales, maduras, las cuales han tenido un mayor la acumulación de metabolitos secundarios tiempo para acumular los compuestos de puede ser insuficiente para disuadir a los defensa.

FIGURA 3. Área foliar consumida en plantas de hojas rojas y hojas verdes. * Indican pares filogenéticos.

embargo, nuestros resultados en los ensayos de aceptabilidad no demuestran diferencias en la calidad del recurso para el herbívoro cuando se ofrecieron simultáneamente hojas rojas y verdes. Esto nos permite concluir que otros mecanismos adicionales a la calidad nutricional y al nivel de defensa de las hojas, deben estar operando para que las hojas jóvenes rojas sean menos consumidas en campo. Teniendo en cuenta lo anterior y considerando que los resultados son robustos, ya que se controlaron fuentes de variación dependientes del sitio a través de un diseño FIGURA 4. Frecuencia de preferencia de hojas rojas pareado, con plantas del mismo tamaño y en y hojas verdes. el mismo lugar, y que además, se incluyeron controles filogenéticos que permitieron Un aspecto no explorado en las hipótesis descartar la incidencia de una huella anteriores es el efecto de la calidad nutricional filogenética en el evaluación de herbivoría en de las hojas. Kursar y Coley (1992) campo y en las pruebas de aceptabilidad con proponen que una menor herbivoría en las S. frugiperda, podemos concluir que las hojas jóvenes de color rojo se debe a su predicciones de las hipótesis de defensa menor valor nutricional, el cual a su vez está anunciada no se cumplen en las plantas con relacionado con tasas fotosintéticas más bajas hojas jóvenes rojas del bosque húmedo de y menores contenidos de nitrógeno. Sin Mariquita; por lo tanto, es preciso acudir a

Herbivoría y enverdecimiento retardado hipótesis alternativas para explicar los hojas rojas. De igual forma, se puede evaluar resultados, como la hipótesis la disminución el establecimiento de las larvas en plantas de la capacidad criptica de los herbívoros, es artificiales con hojas rojas y verdes, decir la incidencia de un control descendente esperándose mayores tasas de colonización (Lev Yadun 2004). sobre plantas con hojas verdes. En este caso De acuerdo con esta hipótesis las las larvas que colonicen hojas rojas podrían coloraciones diferentes al verde en las hojas estar más expuestas a sus enemigos naturales pueden disminuir la capacidad criptica de los y por tal razón estas plantas pueden presentar herbívoros en una planta, razón por la cual menores tasas de herbivoría. Estas pruebas estos podrían ser más visibles para sus deberían repetirse en condiciones de campo depredadores. Por esta razón, los herbívoros para validar los resultados encontrados. tenderían a evitar las estructuras de la planta Finalmente, es necesario analizar la con coloraciones diferentes al verde para química defensiva y nutricional de las hojas minimizar el riesgo la depredación (Lev jóvenes rojas y verdes con el fin de avanzar en Yadunet al 2004). Como predicción de esta la formulación de una hipótesis que puede hipótesis se esperaría que las tasas de explicar la relación entre nivel de defensa y depredación sean mayores sobre hojas jóvenes herbivoría en las hojas jóvenes rojas. rojas que sobre hojas jóvenes verdes y en consecuencia la herbivoría sobre hojas con AGRADECIMIENTOS coloraciones rojas sea menor en comparación con las hojas verdes. Esta predicción puede Los autores expresan sus agradecimientos ser validada mediante un experimento con a Rodolfo Dirzo por sus contribuciones en orugas artificiales. todas las etapas de esta investigación y a Derivada de lo anterior, proponemos una María Argenis Bonilla Gómez por el aporte en alternativa diferente para explicar la menor las ideas y análisis de los datos. A Orlando herbivoría sobre las hojas rojas. En esta Velásquez guía del Bosque José Celestino propuesta, las coloraciones de las hojas Mutis por su orientación en la reserva y a diferentes al verde pueden actuar como un Jeffer Buitrago por su apoyo durante el estímulo disuasivo de oviposición o de desarrollo del trabajo de campo. alimentación para los herbívoros, una estrategia que les permitiría a los insectos LITERATURA CITADA disminuir el riesgo de depredación. De acuerdo con esta hipótesis, la preferencia de COLEY, F. D; AIDE, M. 1989. Red coloration oviposición de adultos y el establecimiento de of tropical young leaves: a possible larvas o adultos debe ser más alta en las hojas antifungal defence? Journal of verdes en comparación con las hojas rojas. Tropical Ecology. 5: 293-300. Para validar esta predicción, pueden realizarse CORTOLIMA. 1997.Caracterizaciónambiental experimentos de preferencia de oviposición y del Municipio de Mariquita. establecimiento de larvas. Estos experimentos Universidad del Tolima Ibague. consisten en ofrecer a hembras grávidas de CORTOLIMA. 2008. Corporación Autonóma diferentes grupos de insectos herbívoros Regional del Tolima [CORTOLIMA]. plantas artificiales con hojas rojas y con hojas Propuesta presentada al Ministerio de verdes de manera simultánea y después Ambiente, Vivienda y Desarrollo evaluar el número de huevos colocados sobre Territorial para el Plan de Manejo de cada hospedero, el cual, de acuerdo a las la Reserva Forestal Protectora de las predicciones, debería ser menor sobre las quebradas El Peñón y San Juan del

Martínez-Pachón, Moreno & Cuervo

Municipio de Mariquita (Tolima). MCCLURE, J. W. 1975. Physiology and Ibagué. functions of flavonoids. Pp. 971-1055 DIRZO, R. Y C. A. DOMÍNGUEZ. 1995. Plant- in Harborne,J. B., Mabry, T. J. & herbivore interactions in Mabry, H. (eds). The flavonoids. Mesoamerican tropical dry Chapman and Hall, London. forests.Pages.304–325.in S. H. OPLER, P. A., FRANKIE, G. W. Y BAKER, H. G. Bullock, H. A. Mooney, and E. 1980. Comparative phenological Medina, eds., Seasonally dry tropical studies of treelet and shrub species in forests. Cambridge University Press, tropical wet and dry forest in the Cambridge, UK. lowlands of Costa Rica. Journal of HAMILTON, W. D. Y BROWN S. P. 2001. Ecology 68: 167-188. Autumn tree colours as a handicap SCHAEFER, H. M. Y G. ROLSHAUSEN 2006. signal. Proc R SocLondSer B Plants on red alert – do insects pay 268:1489–1493. attention? BioEssays 28 (1): LEV-YADUN, S., A. DAFNI, M. A. FLAISHMAN, BioEssays 28(1): 65-71. M. INBAR, I. IZHAKI, G. KATZIR, AND G. STATSOFT, INC. 2004. STATISTICA (data NE'EMAN. 2004. Plant coloration analysis software), version 7 undermines herbivorous insect www.statsoft.com camouflage.BioEssays 26:1126–1130.

Evaluación de la Defensa Anti-herbívoro por Asociación Coespecífica en Ocotea longifolia Kunth (Lauraceae), en un Bosque Húmedo en Mariquita,Tolima.

Luis Alberto Núñez1, 2, Cristian Camilo Sandoval1, 3 y José Oswaldo Cortés1, 4

1Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá, Carrera 30 #45-03 edificio 451, Bogotá-Colombia. [email protected], [email protected], [email protected].

RESUMEN

Utilizamos plantas de Ocotea longifolia, una especie de sotobosque, para evaluar si la asociación en vecindarios coespecíficos tiene algún efecto sobre la tasa de herbivoría, bajo la hipótesis de resistencia por asociación (AR) o susceptibilidad por asociación (AS). A lo largo de un sendero que atraviesa el Bosque Municipal de Mariquita ubicamos 25 vecindarios de O. longifolia separados como mínimo a una distancia aproximada de 50 m. En cada vecindario identificamos un individuo focal y todos los individuos coespecíficos a un radio de 3 m de éste. Registramos altura, número de hojas y estimamos el Índice de Herbivoría (IH) para cada uno de los individuos del vecindario. Asignamos el IH de cada individuo muestreado a tres categorías de tamaño y tres de número de hojas, las cuales fueron contrastadas para caracterizar el comportamiento del IH con respecto a éstas variables. Definimos dos modelos lineales y uno polinomial para describir el comportamiento del valor promedio de IH de los vecindarios como variable dependiente de: (1) altura del individuo focal; (2) número de hojas del vecindario; y (3) número de individuos del vecindario. Planteamos que durante el proceso de establecimiento de vecindarios coespecíficos se puede pasar por estados de susceptibilidad por asociación, continuado por uno de resistencia por asociación como respuesta a un efecto de saciado de los herbívoros. Palabras clave: Herbivoría, Ocotea longifolia, Resistencia por Asociación, Susceptibilidad por Asociación, Vecindarios

DADO EL IMPACTO QUE TIENE LA metabolismo secundario de la planta (Karban herbivoría sobre la adecuación de las plantas & Baldwin 1997) o la liberación de proteínas (crecimiento, sobrevivencia o reproducción), de defensa (Coley & Barone 1996). éstas han desarrollado una serie de estrategias Además de las defensas directas, las para defenderse (Coley & Barone 1996). Las plantas utilizan otro tipo de defensas que estrategias defensivas pueden ser directas incluyen entre otras, la asociación con otras cuando ejercen un impacto inmediato y especies ya sea de animales, principalmente negativo en los herbívoros, ya sea a través de hormigas (Letourneau & Dyer1998, Arimura barreras físicas como espinas, tricomas y hojas et al. 2005), plantas (Barbosa et al. 2009) o la endurecidas, las cuales evitan que el insecto se combinación de los dos (Dyer et al. 2001). alimente; respuestas químicas inducidas como Estas asociaciones reducen la herbivoría y la producción de toxinas y repelentes de aumentan la adecuación en las plantas (Del- herbívoros, principalmente derivadas del Claro & Oliveira 1993).

Evaluación de Defensa Anti-herbívoro por Asociación Coespecífica

La asociación con animales se da cuando herbivoría (asociación susceptibilidad por las plantas atraen enemigos naturales de los asociación AS) (Barbosa et al. 2009). La herbívoros o de tercer nivel trófico hipótesis AR-AS ha sido validada en varios (predadores, parasitoides), de tal manera que trabajos y en grupos muy distintos, en plantas está asociación determina una reducción en el afectadas por herbívoros vertebrados (Hjaten número de insectos que pueden hacer daño a et al. 1993), en plantas afectadas por la planta (De la Fuente & Marquis 1999). La invertebrados (Finch et al. 2003), en esponjas asociación con plantas ocurre cuando plantas (Wulff 1997) y en fitoplancton (Steiner palatables crecen junto a plantas no palatables, 2001). aspecto que determina una disminución en la Con base en esta teoría, planteamos el tasa de herbivoría del conjunto de plantas siguiente interrogante ¿Existen variaciones del asociadas (Rousset & Leport 2003). En un nivel de herbivoría entre vecindarios tercer caso, las plantas se benefician de coespecíficos de Ocotea longifolia que asociaciones entre planta e insectos predadores puedan ser explicadas por características del (hormigas), en este caso las plantas que crecen vecindario? Buscamos establecer el efecto de cerca a plantas focales con asociación con la asociación entre individuos de O. longifolia hormigas salen beneficiadas del cuidado que como una estrategia para evadir el daño por los insectos hacen a la planta focal (Del-Claro herbivoría bajo las hipótesis de resistencia o & Oliveira 2000). susceptibilidad por asociación (Barbosa et. al Recientemente, Karban (2010) describió 2009). Esperamos encontrar diferencias entre la defensa por asociación, en la cual el los niveles de herbivoría presentes en vecindario, ya sea de plantas coespecificas o vecindarios de O. longifolia que puedan ser heteroespeficicas es importante para la defensa explicados como efectos de resistencia o antiherbovoros. Las plantas que pueden susceptibilidad por asociación. activar y ajustar las defensas de acuerdo a la información derivada de su vecino pueden MÉTODOS obtener una ventaja selectiva sobre las plantas que no lo pueden hacer. Por lo tanto las ESPECIE DE ESTUDIO - Ocotea estrategias defensivas de las plantas frente al longifolia es un árbol de la familia Lauracea, herbivorismo constituyen una respuesta conocido como laurel orejemula, canelo adaptativa que traduce fielmente muchas cenizo, o laurel de monte. Presenta de 30 a 80 pautas y mecanismos de la propia evolución cm de diámetro y 20 a 30 m de altura, muestra biológica (Coley & Barone 1996). fuste cilíndrico con su base recta o con aletas Las asociaciones específicas de las plantas pequeñas. Crece hasta los 1800 m en bosques determinan la probabilidad de detección y/o con pluviosidad elevada y constante, aunque vulnerabilidad de las plantas por los también en zonas con una estación seca herbívoros. Sin embargo, las asociaciones marcada; es una especie con tendencia pueden traer consecuencias positivas, esciófita y está presente en bosques negativas o neutras frente a la herbivoría. Se secundarios tardíos y también en bosques ha planteado la hipótesis de resistencia por primarios, en áreas con suelos arcillosos a asociación (AR) y susceptibilidad por limosos, fértiles, bien drenados y con asociación (AS), la cual establece que según pedregosidad variable, crece en zonas de sea el tipo de asociación, ésta puede aumentar claros de bosques húmedos (De Carvalho et el grado de resistencia a la herbivoría al. 2000). Está especie fue seleccionada dada (resistencia por asociación AR), o puede su abundancia en el bosque, por formar aumentar el grado de susceptibilidad a la parches coespecíficos de varios individuos

Núñez, Sandoval-Parra & Cortés fácilmente identificables y por presentar TRATAMIENTO DE LOS DATOS – evidencia de herbivoría, aspectos obligatorios Para evaluar la resistencia o susceptibilidad si se quería cumplir con el objeto del proyecto. por asociación en vecindarios de individuos coespecíficos de O. longifolia, generamos IDENTIFICACIÓN DE VECINDARIOS cuatro categorías de altura de individuos; DE OCOTEA LONGIFOLIA - A lo largo de un pequeñas (30 a 59 cm), medianas (60 a 119 sendero que atraviesa el bosque de Mariquita cm), grandes (de 120 a 350 cm) y focales (de ubicamos 25 parches de Ocotea longifolia 120 a 377 cm). De la misma manera, separados como mínimo a una distancia de 50 generamos tres categorias para número de m. En cada parche identificamos un individuo hojas; de 3 a 6 (categoría 1), de 7 a 14 focal (individuo con mayor altura del (categoría 2) y de 15 a 62 (categoria 3). vecindario) y todos los individuos Para el análisis, relacionamos el IH de coespecíficos presentes al interior de un radio todos los individuos por categoría de altura y de 3 m medido a partir del individuo focal por categoría de hojas. Posteriormente (Fig. 1). Medimos la altura y el número de relacionamos el promedio del IH de cada hojas a cada uno de los individuos del vecindario con respecto a la altura de la planta vecindario. Estimamos el Índice de Herbivoría focal, al número de hojas por vecindario y al (IH) propuesto por Dirzo & Domínguez número de individuos por vecindario. (1995) diferenciando el grado de herbivoría de Realizamos regresiones lineales entre IH y las las hojas de cada individuo en seis rangos: (0) diferentes categorías de altura y número de = hojas sin daño, (1) = 1 – 5%, (2) = 6 – 12%, hojas, y el modelo polinomial fue el que mejor (3) = 13 – 25%, (4) = 26 – 50%, y (5) = 51 – explico la relación entre IH y las categorías de 100%. El IH es un estimativo que varía de 0 tamaños de O. longifolia. Dado que los datos (cuando ninguna hoja presenta señales de no cumplieron supuestos de normalidad herbivoría), hasta 5 cuando todas las hojas realizamos pruebas no paramétricas KW para presentan más de 51% de área foliar establecer diferencias significativas entre IH y consumida. las diferentes categorías de altura y número de hojas.

RESULTADOS

Identificamos en campo un total de 25 vecindarios, en los que cuantificamos 220 individuos de O. longifolia, a cada uno de los cuales le estimamos el valor de IH. Los vecindarios estuvieron conformados por un individuo (en cuyo caso fue tratado como focal) hasta 24 vecinos coespecíficos de O. longifolia. La altura promedio de los individuos focales fue de 240.5 ± 78.5 cm y presento un ámbito de variación entre 120 y 377 cm. Los

individuos vecinos tuvieron una altura promedio de 96.67 ± 59.76 cm con valores FIGURA 1. Representación del método para la delimitación de los vecindarios de Ocotea longifolia a máximos y mínimos entre los 30 y 350 cm partir de un individuo focal y dentro de un radio de 3 m. respectivamente. Estimamos el IH para un

Evaluación de Defensa Anti-herbívoro por Asociación Coespecífica total de 3780 hojas, que correspondieron a variaron entre 0.27 y 3.77, con un valor todos los individuos de O. longifolia, en el promedio de 1.34 ± 0.59, sin diferencias cual, el número promedio de hojas por significativas entre las categorías de tamaños y individuos fue de 17.2 ± 12.32 con valor los individuos focales (H = 22.77; p < 0.01) mínimo de 3 y máximo de 80 hojas por (Fig. 2). De igual manera no encontramos individuo. diferencias significativas entre el IH y Los estadísticos descriptivos del IH para cantidad de hojas que presente cada planta (H las categorías de todos los individuos = 4.98; p > 0.05) (Fig. 3). muestreados se resumen en la Tabla 1. Los IH

TABLA 1. Categorías de tamaño y de Número de hojas de O. longifolia. Categoría n Min max IH promedio d.s. Pequeño 63 0,273 2,125 1,049 0,361 Tamaño Mediano 79 0,429 3,778 1,477 0,685 Grande 53 0,333 3,222 1,491 0,631 Categoría 1 21 0,333 2,833 1,179 0,525 No. Hojas Categoría 2 88 0,273 3,778 1,288 0,609 Categoría 3 86 0,533 3,438 1,439 0,633 Focal 25 0,750 2,222 1,341 0,388 Tamaño: (pequeño = 30 – 59 cm; mediano 60 – 119 cm; grande 120-350 cm. Número de Hojas: (categoría 1 = 3 – 6 hojas; categoría 2 =7 – 14 hojas; categoría 3 = 15 – 62 hojas); n = tamaño de muestra; min – max (valores mínimos y máximos en cada categoría; IH promedio = Índice de Herbivoría promedio; d.s

5). De otro lado, las variables número de individuos del vecindario e índice de 4 herbivoría promedio de cada vecindario fueron 3,6 3,2 ajustadas a un modelo polinomial de segundo 2,8 orden (Fig. 6). La Tabla 2 incluye los 2,4 elementos de cada uno de los modelos 2 reportados. 1,6

1,2 Índice de Herbivoría de Índice 0,8 0,4 4 0 3,6

3,2 30-59

60-119 2,8

Focales 120-350 2,4 FIGURA 2. Contraste de IH entre las Categorías de 2 tamaño en O. longifolia: (pequeño = 30 – 59 cm; 1,6

mediano 60 – 119 cm; grande 120-350 cm. 1,2 Índice de Herbivoría de Índice 0,8 Las variables altura del individuo focal y 0,4 0

número de hojas del vecindario con respecto al

Cat. 1 Cat. 2 Cat. 3 Cat. índice de herbivoría promedio de cada uno de Focales los vecindarios muestreados, presentaron una FIGURA 3. Contraste de IH entre las Categorías de relación lineal positiva, que se ajusto a un Número de Hojas: (categoría 1 = 3 – 6 hojas; categoría modelo polinomial de primer orden (Fig. 4 y 2 =7 – 14 hojas; categoría 3 = 15 – 62 hojas).

Núñez, Sandoval-Parra & Cortés

2 2

1,8 1,8

1,6 1,6

1,4 1,4

1,2 1,2

Índice de Herbivoría Promedio Índice Herbivoría de Promedio Índice Herbivoría de

1 1

0,8 0,8

120 150 180 210 240 270 300 330 360 0 40 80 120 160 200 240 280 320 360 Altura del Individuo Focal Número de Hojas en el Vecindario

FIGURA 4. Modelo polinomial de primer orden para la FIGURA 5. Modelo polinomial de primer orden para la asociación entre las variables Altura del individuo focal asociación entre las variables número de hojas y el Índice de Herbivoría promedio del vecindario. disponibles en el vecindario y el Índice de Herbivoría promedio del vecindario. TABLA 2 –Variables relacionadas en los modelos polinomiales; valor del estadístico r2; valor probabilidad. Orden del Valor Variables Relacionadas Valor de p modelo de r2 Altura del Individuo Focal vs. IH 1° 0.241 0.0148 promedio del vecindario Número de Hojas en el Vecindario vs. 1° 0.366 0.0017 IH promedio del vecindario Número de Vecinos en el Vecindario vs. 2° 0.156 0.169 IH promedio del vecindario

DISCUSIÓN

2 En términos generales, los individuos de

1,8 O. longifolia incluidos en la muestra presentaron un bajo nivel de herbivoría con un 1,6 promedio cercano al 5% de área consumida. 1,4 El daño por herbivoría fue diferente entre las categorías definidas para los tamaños pero sin 1,2 Índice de Herbivoría Promedio Promedio Índice Herbivoría de diferencias significativas entre estas. Sin 1 embargo fueron las plantas pequeñas (menos

0,8 de 59 cm) las que menos daño presentaron,

0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 resultado contrario al patrón de herbivoría Número de Vecinos en el Vecindario reportado para otras plantas en las que plantas más jóvenes son las más vulnerables al daño FIGURA 6. Modelo polinomial (de segundo grado) de asociación entre el número de individuos del vecindario por herbivoría (Coley & Aide 1991) y y su Índice de Herbivoría conforme las plantas van creciendo e

Evaluación de Defensa Anti-herbívoro por Asociación Coespecífica incrementando su edad y tamaño, la vulnerabilidad los individuos focales, como sucedió en las por ataque disminuye. Sin embargo, para categorías de tamaño. nuestro caso los tamaños con mayor daño por Guevara (2005), en un bosque de tierra herbivoría fueron los correspondientes a los firme de la Amazonía Central Brasilera vecinos medianos y grandes (entre 60 y 350 reportó un valor de IH de 1,86 ± 0,82 (n=10) cm), aspecto que puede indicar que los para individuos de O. longifolia; que individuos más altos de los parches corresponde a un valor más alto al reportado coespecíficos de O. longifolia son más en nuestros resultados, sin embargo, no hay fácilmente ubicados por herbívoros, lo cual se información acerca de si se trataba de puede confirmar con los resultados en que los individuos aislados o si se encontraban valores promedio de IH para cada vecindario, inmersos en una parche con varios presentaron un aumento a medida que la talla coespecíficos. Los valores de IH reportados en del individuo focal fue mayor (Fig. 3). este trabajo, así como los reportados por En vecindarios en los que el individuo Guevara (2005), podrían indicar que O. focal es más grande, el daño por herbívoros longifolia es una especie poco palatable con fue mayor, en contraste con los vecindarios en bajos niveles de daño por herbivoría como el que el individuo focal fue más pequeño. resultado de una estrategia anti-herbívoro Esto se explica porque al ser los individuos de basada en defensas químicas. La manera de O. longifolia un recurso abundante en el confirmar esta idea, sería realizando pruebas bosque y fácil de encontrar por los herbívoros, controladas de aceptación ofreciendo muestras estos ubican fácilmente a los individuos más conjuntas de O. longifolia y una especie altos dentro de los parches coespecíficos y control, a un herbívoro generalista. De igual ubicados en las categorías medias y altas de manera, se podría realizar un análisis detallado nuestro estudio. De igual manera, Rodríguez en laboratorio con el objeto de identificar la (2000) en un estudio que se llevó a cabo en la presencia de compuestos secundarios en las reserva de la biosfera estación Biológica del hojas y de esta manera confirmar si los valores Beni en un bosque húmedo tropical de Bolivia bajos de IH para O. longifolia son resultado de encontró un efecto similar en O. longifolia, una estrategia de defensa a partir de donde los individuos adultos de ésta especie compuestos secundarios que le confieren acumulan mayor herbivoría en comparación características de poca palatabilidad para los con las plántulas. En consecuencia los IH herbívoros. asociados a individuos más altos es una Aquellos vecindarios en los que se característica que puede estar asociada a la encuentran individuos más altos (ya sea de teoría de la apariencia (Feeny 1976) que vecinos o focales), acompañada de una alta determina que los mecanismos de defensa de concentración de recurso disponible para los las plantas responden al grado de notoriedad y herbívoros, medida como el número de hojas al riesgo de ser descubierta por los herbívoros. presentes en el vecindario, fueron los que Otro aspecto que refuerza la hipótesis de la mostraron mayor daño por herbivoría (Fig. 4 apariencia lo encontramos en el hecho de que y Fig. 5). Esta evidencia sería considerada las plantas con menor número de hojas fueron como un efecto negativo de la asociación en las menos consumidas, lo que puede estar en vecindarios coespecíficos para la especie de concordancia con los IH reportados para las planta estudiada y puede estar asociada al plantas de la categoría de menor tamaño mecanismo de susceptibilidad por asociación (Tabla 1). Igualmente, las plantas en las (Barbosa et al. 2009). En este caso, la categorías 2 y 3 de número de hojas fueron las disponibilidad de recursos concentrados en un que más daño por herbívoro presentaron, espacio limitado y por un tiempo prolongado, continuando con una disminución en el IH de

Núñez, Sandoval-Parra & Cortés aumenta la probabilidad de que las plantas asociación en vecindarios coespecíficos por un sean detectadas por sus consumidores, aumento en la resistencia frente al ataque por incrementando el daño por herbivoría, es herbívoros. decir, la asociación en vecindarios provocaría Cuando la oferta de recurso de la planta que la especie se comportara como aparente supera los umbrales máximos de consumo del (Fenny 1976), dominando el paisaje a escalas herbívoro, éste último continuara haciendo puntuales. uso del recurso, pero los efectos negativos de Se presenta entonces para estas plantas, daño no serán evidentes, pues el vecindario un compromiso entre el costo de convertirse continua creciendo y acumulando biomasa. en aparentes y obtener los beneficios que Este patrón puede identificarse en conlleva el crecer asociadas en vecindarios interacciones en las que la abundancia del (e.g. mayor habilidad competitiva por la herbívoro es baja o en aquellos casos en los obtención de los recursos necesarios para su que se presentan pulsos de aumento y desarrollo, establecimiento de guarderías para disminución en la densidad del herbívoro, plántulas, entre otras). Otra consecuencia de como respuesta a cambios en las condiciones este compromiso es que las especies aparentes ambientales (Barbosa et al. 2009). se ven presionadas a invertir más recursos en Nuestros datos arrojan un esbozo del el desarrollo de defensas cuantitativas como posible efecto de la asociación en vecindarios un mecanismo de defensa anti-herbívoro coespecíficos de O. longifolia, como estrategia (Fenny 1976). para la defensa contra herbívoros. La La cuantificación del recurso disponible identificación de relaciones positivas entre el para los herbívoros corresponde a la biomasa valor promedio de IH de cada vecindario con de cada uno de los vecindarios, que puede la altura del individuo focal, así como con el expresarse en términos de altura promedio, número de hojas del vecindario, apoyaron la número de hojas y número de vecinos. Al hipótesis de susceptibilidad por asociación. De evaluar el comportamiento de los valores otro lado, si se plantea la variable IH como promedio de IH de cada vecindario con dependiente del número de vecinos del respecto al número de individuos vecindario encontramos dos etapas continuas: coespecíficos (vecinos), podemos identificar (1) aumento en la susceptibilidad; y (2) dos etapas en el proceso de conformación de aumento en la resistencia, como efecto del los vecindarios y su relación con los establecimiento de vecindarios coespecíficos. herbívoros (Fig. 6). Es necesario confirmar o descartar que los A medida que el vecindario se establece bajos niveles de herbivoría registrados para (aumenta el número de individuos, esta especie se deban a una baja palatabilidad incrementan la talla y el número de hojas), se conferida por la acumulación de compuestos presenta un efecto de susceptibilidad por químicos. Un muestreo de mayor intensidad asociación en el vecindario, reflejado en el en el que se incluya un mayor número de aumento inicial de los valores de daño por vecindarios y en el que se tengan en cuenta herbivoría. Sin embargo, el incremento en la otras variables como distancia del vecino a la herbivoría no es constante, pues por encima de planta focal podría confirmar el efecto de cierto número de vecinos, se presento una saciado que se logra intuir a partir de los disminución en los daños por herbívoro. El resultados obtenidos. patrón detectado, puede relacionarse con un efecto de saciado por parte de los herbívoros (Aide 1993) y en este caso, sería la evidencia del efecto positivo de la estrategia de

Evaluación de Defensa Anti-herbívoro por Asociación Coespecífica

AGRADECIMIENTOS Annual Review Ecological Systematic 27: 305-335 Este trabajo fue desarrollado dentro de las COLEY P. D. & T. M: AIDE. 1991. Comparison actividades del curso de posgrado en Ciencias- of herbivory and plant defenses in Biología de la Universidad Nacional de temperate and tropical broad-leaved Colombia ―INTERACCIONES PLANTA- forests, p. 25-49. In P.W. Price, T.M. ANIMAL: ECOLOGIA EVOLUTIVA Y Lewinsohn, G.W. Wilson & W.W. CONSERVACION‖. Valiosos aportes Benson (eds.). Plant-Animal teóricos y metodológicos fueron realizados interactions: Evolution ecology in por: Dr. Rodolfo Dirzo (Universidad de tropical and temperate regions. Wiley, Stanford) y Dra. Argenis Bonilla (Universidad New York, New York, EEUU. Nacional de Colombia). La determinación DE CARVALHO L. M., M. A. FONTES & A.T. DE taxonómica de nuestra especie modelo fue OLIVEIRA-FILHO. 2000. Tree species realizada por Francisco Fajardo. En campo, distribution in canopy gaps and mature agradecemos especialmente la colaboración de forest in an area of cloud forest of the Jeffer Buitrago y Orlando Velásquez, quienes Ibitipoca Range, south-eastern Brazil. laboran directamente con la reserva forestal Plant Ecology 149: 9–22 Bosque Municipal de Mariquita ―José DE LA FUENTE, M.A., & R. J. MARQUIS. 1999. Celestino Mutis‖. The role of ant-tended extrafloral nectaries in the protection and benefit of LITERATURA CITADA a Neotropical rainfore st tree. Oecologia 118: 192–202 AIDE, T. M. 1993. Patterns of leaf production DEL CLARO, K.,& P. S. OLIVEIRA. 1993. Ant- and herbivory in a tropical understory Homoptera interaction: Do alternative community. Ecology 74: 455–466. sugar sourced is tract tending ants? ARIMURA, G.I., OZAWA, R., SHIMODA, T., Oikos 68: 202–206. NISHIOKA, T., BOLAND, W. & DEL CLARO, K., & P. S. OLIVEIRA. 2000. TAKABAYASHI, J. 2000. Herbivory- Conditional outcomes in a Neotropical induced volatiles elicit defence genes in tree hopperant a ssociation: Temporal Lima bean leaves. Nature, 406, 512– and species specific effects. Oecologia 515. 124: 156–165. ARIMURA, G.I., C. KOST & W. BOLAND. 2005, DIRZO, R. & DOMÍNGUEZ, C.A. 1995. Plant- Herbivore induced, indirect plant animal interactions in Mesoamerican defences. Biochimica et Biophysica tropical dry forests. In: Seasonally Dry Acta – Lipida et Lipid Metabolism, Tropical Forests. Bullock, S.H, Mooney, 1734, 91–111. H.A & Medina, E. (eds). Cambridge BARBOSA P, J. HINES, I. KAPLAN, H. University Press, Cambridge. MARTINSON, A. SZCZEPANIEC & Z. DYER, L.A., D. D. CRAIG, J. BEIHOFFER, & K. L SZENDREI. 2009. Associational ETOURNEAU. 2001. Tradeoffs in resistance and associational antiherbivore defenses in Piper susceptibility: having right or wrong cenocladum. Ant mutualists versus plant neighbors. Annual Review of Ecology secondary metabolites. Journal of and Systematics 40: 1–20. Chemical Ecology. 27: 581–592. COLEY, P. D. & J.A. BARONE. 1996. Herbivory FINCH, S., H. BILLIALD & R.H. COLLIER. 2003. and plant defenses in tropical forests. Companion planting—do aromatic plants disrupt host plant finding by the

Núñez, Sandoval-Parra & Cortés

cabbage root fly and the onion fly more STEINER C. F. 2001. The effects of prey effectively than non-aromatic plants? heterogeneity and consumer identity on Entomol. Exper. Appl. 109:183–95 the limitation of trophic-level biomass. GUEVARA, J. 2005. Tasas de herbivoría en dos Ecology 82:2495–506 tipos de bosques de tierra firme en la WULFF J. L. 1997. Mutualisms among species Amazonía Central Brasileira. Curso of coral reef sponges. Ecology 78:146– ecología Inpa. 59 www.pdbff.inpa.gov.br/cursos/efa/livro/ 2005/ HIMANEN S.J, J.D BLANDE, T. KLEMOLA , J. PULKKINEN, J. HEIJARI , J. K. HOLOPAINEN. 2010. BIRCH (BETULA spp.) leaves adsorb and re-release volatiles specific to neighbouring plants – a mechanism for associational herbivore resistance? New Phytologist 186: 722–732. HJALTEN, J., K. DANELL & P. LUNDBERG. 1993. Herbivore avoidance by association– vole and hare utilization of woody- plants. Oikos 68:125–31 KARBAN, R., & I. T. BALDWIN. 1997. Induced responses to herbivory. The University of Chicago Press, Chicago, Illinois. KARBAN, R. 2010. Neighbors affect resistance to herbivory, a new mechanism. New Phytologist 186: 564–566. LETOURNEAU, D. K., & L. A. DYER. 1998. Experimental test in lowland tropical forest shows top-down effects through four trophic levels. Ecology 79:1678– 1687 RODRÍGUEZ A., K. 2000. Herbivoría en plántulas y arboles de Pseudolmedia laevis (Moraceae) Ocotea longifolia (Lauraceae) y Ampeloc ruizii (Ulmaceae) en un bosque fragmentado en la estación biológica del Beni Bolivia, Tutor: Simonetti, Javier; Moraes, Mónica; Beni: Universidad Mayor de San Andrés, 2000. pag. var. p. ilus. ROUSSET, O. & J. LEPORT. 2003. Neighbourhood effects on the risk of an unpalatable plant being grazed. Plant Ecology 165: 197-206