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Rodrigo M. Feitosa

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Rodrigo M. Feitosa UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA “Revisão taxonômica e análise filogenética de Heteroponerinae (Hymenoptera, Formicidae)” Rodrigo dos Santos Machado Feitosa Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Doutor em Ciências, Área: Entomologia. RIBEIRÃO PRETO – SP 2011 UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA “Revisão taxonômica e análise filogenética de Heteroponerinae (Hymenoptera, Formicidae)” Rodrigo dos Santos Machado Feitosa Orientador: Prof. Dr. Carlos Roberto Ferreira Brandão Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Doutor em Ciências, Área: Entomologia. RIBEIRÃO PRETO – SP 2011 FICHA CATALOGRÁFICA Feitosa, Rodrigo dos Santos Machado Revisão taxonômica e análise filogenética de Heteroponerinae (Hymenoptera, Formicidae), XIII + 297 p. Tese de Doutorado – Faculdade de Filosofia Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP. Departamento de Biologia. Programa de Pós-Graduação em Entomologia. Orientador: Carlos Roberto Ferreira Brandão 1.Formigas 2. Heteroponerinae 3. Taxonomia 4. Filogenia Comissão Julgadora: ______________________________ _____________________________ Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a). ______________________________ _____________________________ Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a). ______________________________________ Prof. Dr. Carlos Roberto F. Brandão Orientador iii Esta tese é dedicada aos meus pais, Maria de Fátima dos Santos e Carlos Alberto Machado Feitosa, que me trouxeram até aqui. iv “I had a bug period like every kid. I just never outgrew mine.” Edward O. Wilson v AGRADECIMENTOS Ao Dr. Carlos Roberto F. Brandão, meu orientador e exemplo, por sua confiança, incentivo e preciosos ensinamentos. À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pela bolsa concedida (proc. 07/01310-2), sem a qual não seria possível realizar este trabalho. Aos colegas pesquisadores e curadores de diversas coleções, cujos nomes são mencionados nesta tese, pelo empréstimo de material e/ou por me receberem em suas coleções. Agradeço aos doutores Fernando Fernández, John Lattke, Barry Bolton, Phil Ward e Christian Peeters pela gentileza e conselhos importantes na elaboração deste trabalho. Ao Dr. Jacques Delabie, pela amizade e pelo apoio através do projeto PRONEX FAPESB-CNPq PNX 0011-2009. Aos amigos de Ribeirão Preto, alunos do programa de pós-graduação em Entomologia da USP, em especial aos estudantes do laboratório de insetos aquáticos e de genética. Aos docentes do Programa de Pós-Graduação em Entomologia da FFCLRP-USP pela sabedoria compartilhada e importante participação nesta etapa da minha formação, em especial aos professores Dalton Amorim, Cláudio Froelich, Eliana Cancello, João Maria de Camargo (in memorian ) e Zilá Simões. Ao meu porto seguro em Ribeirão, Renata Andrade Cavallari, secretária da Pós-graduação, pela eficiência, paciência e carinho imensuráveis com que sempre me tratou. Aos amigos do Museu de Zoologia da USP pela convivência amigável e divertida e pela disposição constante em me ajudar no que fosse preciso: Antonio, Caio, Camila Conti, Camila Pereira, Eduardo Almeida, Eduardo Sanhudo, Fernando, Flávia Fernandes, Gabriel, Gláucia, Guilherme, Helen, Helena, Henrique, Júlia, Laura, Lívia Pinheiro, Lívia Pires, Lucas, Lucimara, Luísa, Lyncoln, Mônica, Nícolas, Rafaella, Ramon, Rodolfo e Tiago. Os amigos Carolina Cuezzo, Maurício Martins, Kelli Ramos, Rodrigo Gonçalves e Simone Policena enriqueceram muito a parte de filogenia desta tese com importantes conselhos. Agradeço muito à Emília Albuquerque pela longa amizade e pela leitura crítica da versão final desta tese. Meu talentoso amigo Ricardo Kawada é responsável pelas belas fotos apresentadas nesta tese. Carla Zandonadi foi fundamental no levantamento das vi coordenadas e na preparação dos mapas de distribuição apresentados aqui. Ao Dr. Rogério Rosa da Silva, pela amizade, pelo Victor e pela fiel companhia ao longo dos últimos 10 anos. À Flávia Esteves, pela amizade e carinho sem os quais meus dias de pós- graduando teriam sido muito mais difíceis. Aos amigos de longa data, em especial Marcelo Telles e meus irmãos de criação Fernando Lestra, Ricardo de Moura e Wilson Batista. À toda minha família, incluindo minhas afilhadas, e à família da Claudia, em especial meus amados cunhados Raquel, Wanessa, Daniel e César por estarem ao meu lado. À minha esposa Claudia, por ter feito parte de tudo. vii RESUMO Heteroponerinae Bolton (2003) compreende três gêneros de formigas: Acanthoponera Mayr, Aulacopone Arnol'di e Heteroponera Mayr. Acanthoponera é exclusivamente Neotropical, enquanto Heteroponera mostra uma distribuição disjunta nas Américas e Oceania. O gênero Aulacopone , de posição incerta na subfamília, é conhecido por uma única espécie representada por um par de rainhas coletadas por volta da década de 1930 em duas localidades no sudoeste da Ásia (Azerbaijão). O presente estudo representa a primeira revisão taxonômica global de Heteroponerinae em nível específico e a primeira tentativa de se analisar as relações filogenéticas internas da subfamília com base em caracteres morfológicos externos de todos os táxons nela incluídos. O estudo dos terminais utilizados na análise filogenética resultou em uma matriz com 101 caracteres, sendo 50 destes empregados pela primeira vez em uma análise cladística envolvendo formigas. A análise filogenética demonstra a monofilia de Heteroponerinae, com pelo menos quatro sinapomorfias sustentando esta hipótese. Os gêneros Acanthoponera e Heteroponera também são monofiléticos em todas as topologias aqui encontradas. As relações internas apontam para uma posição basal do gênero paleártico Aulacopone , que figura como grupo-irmão do clado Acanthoponera + Heteroponera . Ainda assim, devido à falta de caracteres que ofereçam maior suporte à inclusão de Aulacopone em Heteroponerinae, este gênero é mantido como incertae sedis na subfamília. A relativa falta de resolução nas relações internas em Acanthoponera e nos ramos mais apicais de Heteroponera não impede o reconhecimento de algumas linhagens como evolutivamente independentes. A presença destas linhagens em pelo menos duas regiões biogeográficas e a proximidade filogenética encontrada entre grupos neotropicais e australianos revelam um interessante cenário biogeográfico a ser investigado. Após o exame de 33 dos 36 espécimes-tipo designados para as espécies e subespécies de Heteroponerinae, seis espécies são reconhecidas para o gênero Acanthoponera , das quais duas são descritas como novas. Heteroponera apresenta 21 espécies (seis delas descritas aqui pela primeira vez), sete das quais restritas à Região Australiana (três novas) e 14 exclusivamente neotropicais (três novas). Heteroponera flava Kempf é sinonimizada sob H. panamensis (Forel) e H. georgesi Perrault passa a viii ser sinônimo júnior de H. microps Borgmeier. Indivíduos de castas e sexos ainda não registrados (incluindo machos, gines e operárias) são aqui descritos pela primeira vez para diferentes espécies de Heteroponerinae. Novos registros de localidades expandem significativamente a distribuição conhecida para a maior parte das espécies. Observações de campo aliadas a dados de rótulo de espécimes de museus fornecem importantes informações adicionais acerca da história natural do grupo. Larvas de Heteroponerinae são predominantemente predadoras, alimentando-se de pequenos artrópodes coletados pelas operárias. Ocasionalmente, adultos podem se alimentar dos líquidos (hemolinfa) resultantes das feridas provocadas no tegumento das presas caçadas por operárias e de exudatos vegetais no caso de espécies arborícolas. Os ninhos de Heteroponera são encontrados no solo ou na vegetação e podem abrigar colônias com algumas dezenas a poucas centenas de indivíduos, sendo que as operárias forrageiam preferencialmente no solo. Acanthoponera nidifica e forrageia exclusivamente em árvores. Com relação à estratégia reprodutiva, algumas espécies de Heteroponera podem apresentar gines ergatóides dividindo a função reprodutiva com as gines aladas na mesma colônia, enquanto em outras espécies as gines aladas foram completamente substituídas por ergatóides. Como uma próxima etapa para a compreensão da história evolutiva deste grupo, sugere-se uma análise das relações internas dos gêneros através de ferramentas moleculares e um estudo dos padrões biogeográficos de Heteroponerinae. Palavras-chave: Acanthoponera , Aulacopone , Heteroponera , distribuição disjunta, formigas, filogenia, sistemática. ix ABSTRACT Heteroponerinae Bolton (2003) comprises three ant genera: Acanthoponera Mayr, Aulacopone Arnol'di and Heteroponera Mayr. Acanthoponera is exclusively Neotropical, while Heteroponera shows a disjunct distribution in the Americas and Australia. The position of Aulacopone within the subfamily is uncertain as it is known by a single species represented by two gynes collected around the 1930s in two localities in Southeast Asia (Azerbaijan). This study represents the first comprehensive taxonomic revision of Heteroponerinae at specific level and the first attempt to analyze the internal phylogenetic relationships of the subfamily based on the external morphology of all heteroponerine taxa. The study of the species used in the phylogenetic analysis resulted in a matrix with 101 characters, of which 50 are
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