Ocupación, distribución y patrón de actividad del Tinamú Negro ( osgoodi) en el piedemonte amazónico colombiano

GINA JAZBLEIDY DIAZ RODRÍGUEZ

Universidad Nacional de Facultad de Ciencias, Departamento de Biología Bogotá, Colombia 2019

Ocupación, distribución y patrón de actividad del Tinamú Negro (Tinamus osgoodi) en el piedemonte amazónico colombiano

GINA JAZBLEIDY DIAZ RODRÍGUEZ

Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de: Magíster en Ciencias - Biología

Directora: Ph.D. Olga Lucia Montenegro

Línea de Investigación: Manejo y Conservación de Vida Silvestre Grupo de Investigación: Conservación y Manejo de Vida Silvestre

Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ciencias, Departamento de Biología Bogotá, Colombia 2019

A mis padres

No es la necesidad, sino la casualidad, la que está llena de encantos. Si el amor debe ser inolvidable, las casualidades deben volar hacia él desde el primer momento, como los pájaros hacia los hombros de San Francisco de Asís.

Milan Kundera

Agradecimientos

Al programa de posgrado de la Universidad Nacional de Colombia y a la Facultad de Ciencias por la beca de auxiliar docente que apoyó la financiación de mi maestría. A Conservación Internacional Colombia, quien financió este trabajo en el marco del proyecto Naturamazonas. Al Parque Nacional Natural Serranía de los Churumbelos, por permitirnos realizar parte de la investigación dentro del área protegida y por acompañarnos en campo. A FUNCMOVIS por su acompañamiento en las salidas de campo de este proyecto.

Agradezco a mi directora Olga Montenegro, por toda su confianza, orientación, entrega y dedicación, que hicieron posible el desarrollo de este hermoso proyecto. A Juan Pablo López Ordóñez y Bibiana Gómez por su acompañamiento, guía y su valiosa contribución al trabajo.

A Erwin Palacios por su confianza, aprobación y acompañamiento durante el desarrollo de este trabajo. A Néstor Peralta por su apoyo durante el planteamiento de este proyecto de investigación. A Eduardo Mendoza, Angela Camargo y Diego Lizcano por su orientación durante el curso "Técnicas modernas para el análisis de la biodiversidad: el caso del fototrampeo" de la Cátedra de Egresados de la Universidad Nacional de Colombia.

A Elkin Noguera por su orientación en la proyección de la distribución potencial de la especie. Al profesor Agustín Rudas por todas sus enseñanzas de cartografía y SIG, que fueron vitales en el desarrollo de este trabajo. A Andrés Cuervo por sus consejos y asesoría. A Diego Calderón, Juan Lázaro Toro, por la clarificación de registro histórico de la especie. A Camilo Yara y Diego Benítez por su colaboración durante la elaboración de los scripts y gráficos de los patrones de actividad. A Catalina Suárez, Eduardo Mendoza y Andrés Cuervo por sus comentarios al manuscrito.

Un agradecimiento especial a mis padres que son el motor de mi vida, a mis amigos de Universidad, al GOUN y a mis compañeros de danzas. Todos me brindaron su apoyo, me dieron fuerzas de aliento, me llenaron de felicidad y me acompañaron durante esta travesía.

Resumen IX

Resumen

El tinamú negro Tinamus osgoodi es un ave críptica, generalmente rara y muy poco conocida. Se distinguen dos , T.o.hershkovitzi y T.o.osgoodi con distribución disyunta en el norte de los en Suramérica, la primera en Colombia y y la segunda en Perú y . En Colombia, la distribución de T.o.hershkovitzi corresponde al sur de la región andina, en los departamentos del Huila, Caquetá y Putumayo, aunque existe un registro no confirmado en el departamento de Antioquia. Dada su distribución restringida, la cacería y la transformación de gran parte de la región andina en Colombia, esta especie se encuentra en la categoría En Peligro (EN) en este país. La ecología de esta especie, el estado de sus poblaciones e incluso los límites de su distribución están muy pobremente estudiados, lo que limita la identificación de acciones de conservación. Este estudió buscó contribuir al conocimiento del tinamú negro en Colombia, abordando el tema a dos escalas. A escala general, se examinó su distribución potencial en Colombia y Ecuador. A escala local se estudiaron su ocupación y patrones de actividad en un sector del piedemonte andino-amazónico colombiano. Para estimar la extensión y ubicación de su distribución potencial se obtuvo un modelo con el algoritmo MaxEnt, el cual fue contrastado con la ubicación de las áreas protegidas en Colombia y Ecuador. De acuerdo con el modelo de distribución, el tinamú negro estaría en un área potencial de 20 125.5 km2 en los Andes de Colombia y Ecuador, aunque el área posiblemente habitada por el tinamú puede ser menor, debido a deforestación en los dos países. Del área total de distribución estimada, menos del 40% estaría dentro de alguna área protegida en ambos países.

El estudio a nivel local se realizó en el municipio de San Juan de Villalobos, en el departamento del Cauca (zona también conocida como Bota caucana). Para estimar la probabilidad de ocupación del tinamú negro se utilizó la técnica de foto-trampeo en la Bota caucana y en el área de amortiguación del PNN-Churumbelos Auka-Wasi. Se instalaron 60 cámaras trampa, las cuales estuvieron activas las 24 horas, en eventos de captura entre abril-2016 y febrero-2017, para un esfuerzo de captura de 3.606 cámaras/día. Esto corresponde al protocolo TEAM, con algunas modificaciones. Se incluyeron como covariables la pendiente, la cercanía a cuerpos de agua y carreteras, y la presencia de competidores y depredadores potenciales. Se encontró una densidad de 0,07 individuos/ km2, una X probabilidad de ocupación del 22% y una probabilidad de detección del 28%. La elevación fue la única covariable explicativa sobre la ocupación del tinamú negro en el piedemonte andino amazónico. Por otro lado, el tinamú negro mostró un patrón de actividad diurno con su máxima actividad antes del mediodía, diferenciándose un poco con la actividad de los otros tinamúes presentes en la zona, lo que podría contribuir a su coexistencia. El patrón de actividad del tinamú negro también fue diferente de aquel de posibles depredadores, como el yaguarundí Herpailurus yagouaroundi y zarigüeyas del género Didelphis lo que podría ser un mecanismo de evasión al depredador. Los resultados de este estudio son relevantes para la consolidación de planes de manejo y monitoreo de esta especie amenazada, pues permite identificar áreas prioritarias para su conservación y sirven como primer paso para el seguimiento de su población en el piedemonte andino-amazónico colombiano.

Palabras clave: Bota Caucana, PNN Churumbelos Auka-Wasi, Tinamus osgoodi hershkovitzi, MaxEnt, paquete “unmarked”de R, superposición de actividad, paquete “overlap”de R.

Abstract XI

Abstract

Black Tinamus osgoodi is a cryptic , generally rare and poorly known. There are two subspecies, T.o.hershkovitzi and T.o.osgoodi with a disjunct distribution in northern Andes in , the first in Colombia and Ecuador and the second in and Bolivia. In Colombia distribution of T.o.hershkovitzi goes down to southern Colombian Andean region, in departments of Huila, Caquetá and Putumayo, although there is an unconfirmed record in department of Antioquia. Given its restricted distribution, hunting and transformation of much of the Andean region in Colombia, this is Endangered (EN) in this country. The ecology of this species, the state of its populations and even the limits of its distribution are very poorly studied, which limits identification of conservation actions. This study sought to contribute to a better knowledge of in Colombia, addressing the issue at two scales. On a general scale, its potential distribution in Colombia and Ecuador was examined. At a local level, tinamou´s occupancy and activity patterns were studied in a sector of the Colombian Andean-Amazonian foothills. To estimate extension and location of Black Tinamou´s potential distribution, a model with the MaxEnt algorithm was obtained, which was contrasted with location of protected areas in Colombia and Ecuador. According to the distribution model, Black Tinamou would be in a potential area of 20 125.5 km2 in the Andean region of Colombia and Ecuador, although the actual range might be smaller, due to deforestation. Less than 40% of potential distribution would be inside protected areas in both countries. The study at the local level was carried out in the municipality of San Juan de Villalobos, in department of Cauca (also known as Cauca boot-shoe). To estimate occupancy probability for Black Tinamou, camera-trapping technique was used both in the Cauca boot-shoe and the buffer area of Churumbelos Auka-Wasi National Park. Sixty camera-traps were installed, and active 24 hours, during capture events between April-2016 and February-2017, for a capture effort of 3,606 cameras / day. This corresponds to the TEAM protocol, with some modifications. Slope, elevation, proximity to water bodies and roads, and presence of competitors and potential predators were included as covariables. A density of 0,07 individuals/ km2, an occupancy probability of 22% and a detection probability of 28% were found. Elevation was the only explanatory covariable on the occupation of the Black Tinamou in the Amazonian Andean foothills. On the other hand, the Black Tinamú showed XII a pattern of diurnal activity with its maximum activity before noon, differing slightly with activity of other present in the area, which could contribute to its coexistence. Activity pattern of Black Tinamou was also different from that of possible predators, such as jaguarundi Herpailurus yagouaroundi and opossums of Didelphis, which could be a mechanism for evasion from predators. The results of this study are relevant for consolidation of management plans and monitoring of this threatened species, since it allows identification of conservation priority areas and serve as a first step to monitor Black Tinamou population in the Colombian Andean-Amazonian foothills.

Keywords: Cauca boot-shoe, Churumbelos Auka-Wasi R National Park, Tinamus osgoodi hershkovitzi, MaxEnt, Wallace platform, unmarked R package, activity overlap, overlap R package. Contenido XIII

Contenido

Pág.

Resumen ...... IX

Abstract ...... XI

Lista de figuras ...... XIV

Lista de tablas ...... XV

Introducción general ...... 1

1. Capítulo 1: Distribución potencial del Tinamú Negro (Tinamus osgoodi hershkovitzi) y su ocupación en el piedemonte andino-amazónico colombiano ...... 11 1.1 Resumen ...... 11 1.2 Abstract ...... 12 1.3 Introducción ...... 13 1.4 Materiales y metodología ...... 15 1.5 Resultados ...... 22 1.6 Discusión ...... 27 1.7 Conclusiones ...... 33 1.8 Agradecimientos ...... 34 1.9 Bibliografía ...... 35

2. Capítulo 2: Patrones de actividad del Tinamú Negro (Tinamus osgoodi) y de sus posibles competidores y depredadores en el piedemonte andino-amazónico colombiano ...... 43 2.1 Resumen ...... 43 2.2 Abstract ...... 44 2.3 Introducción ...... 45 2.4 Materiales y Metodología ...... 47 2.5 Resultados ...... 50 2.6 Discusiones ...... 55 2.7 Conclusiones ...... 61 2.8 Agradecimientos ...... 62 2.9 Bibliografía ...... 63

ANEXO A ...... 73

Contenido XIV

Lista de figuras

Pág. Figura 1.1: Mapa del área de estudio en el piedemonte andino-amazónico colombiano (departamento del Cauca) y ubicación de las cámaras trampa para evaluar la ocupación de la especie...... 16 Figura 1.2: a) Suramérica; b) Colombia; c) Avistamientos y las ecoregiones (M) en donde se ha registrado T. o.hershkovitzi; d) Distribución potencial de T. o.hershkovitzi en Colombia y Ecuador; e) Mapa de deforestación de Colombia ∩ Distribución potencial de T. o.hershkovitzi (prob >0.5) y f) Mapa de áreas protegidas de Colombia y Ecuador ∩ Distribución potencial de T. o.hershkovitzi (prob >0.5). [Mapas realizados en QGIS 3.2. Para el mapa b) se empleó adicionalmente la plataforma Wallace (Kass et al., 2018)]...... 23 Figura 1.3: Probabilidad de ocupación e intervalo de confianza 95% y su relación con la elevación estandarizada...... 26 Figura 2.1: Mapa del área de estudio en el piedemonte andino-amazónico colombiano (departamento del Cauca) y ubicación de los tres arreglos de cámaras trampa. Mapa realizado con el software QGIS 3.2 (QGIS 3.2 Development Team, 2018)...... 48 Figura 2.2: Patrón de actividad del tinamú negro Tinamus osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano...... 51 Figura 2.3: Patrones de actividad del tinamú negro Tinamus osgoodi y de los otros Tinamidae - Tinamus major y bonapartei- presentes en el piedemonte andino amazónico colombiano, con su solapamiento de actividad (%)...... 52 Figura 2.4: Patrones de actividad de mesodepredadores potenciales: a) Nasuella olivacea; b) Eira barbara; c) Nasua nasua y d) Didelphis spp en el piedemonte andino amazónico colombiano, con su solapamiento de actividad (%)...... 53 Figura 2.5: Patrones de actividad de los felinos de la zona, identificados como depredadores potenciales: a) Puma concolor; b) Herpailurus yagouaroundi, c) Leopardus spp en el piedemonte andino amazónico colombiano, con su solapamiento de actividad (%)...... 54 Figura 2.6: Aproximación espacial de la coincidencia del tinamú negro T.osgoodi con depredadores potenciales, teniendo en cuenta las cámaras donde fueron registrados y el home range reportado en literatura para cada especie: a) Didelphis spp, b) Puma concolor; c) Herpailurus yagouaroundi en el piedemonte andino amazónico colombiano...... 54

Contenido XV

Lista de tablas

Pág.

Tabla 1.1: Variables elegidas para los modelos y sus respuestas esperadas respecto a su explicación de la probabilidad de ocupación (Ψ) y detección (p) del tinamú negro Tinamus osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano...... 18 Tabla 1.2: Área total de distribución potencial del tinamú negro T. osgoodi y su respectiva área con protección ambiental en Colombia y Ecuador...... 24 Tabla 1.3: Modelos de detección del tinamú negro T. osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano...... 25 Tabla 1.4: Modelos de ocupación del tinamú negro T. osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano...... 25 Tabla 1.5: Promedio de modelos topográficos del tinamú negro T. osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano...... 26 Tabla 1.6: Modelos de competidores y depredadores potenciales del tinamú negro T. osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano...... 27 Tabla 2.1: Número de registros fotográficos del tinamú negro T. osgoodi y posibles competidores y depredadores en el piedemonte andino amazónico colombiano de abril de 2016 a febrero de 2017...... 50

Introducción general

Los tinamúes, miembros de la familia Tinamidae, son aves primitivas que se encuentran distribuidas a lo largo de Centro y Suramérica, y se les puede encontrar en ambientes y hábitats muy diversos que van desde el nivel del mar hasta punas muy altas (Handford & Mares, 1985). Estas aves se caracterizan por tener un hábito terrestre y baja habilidad para el vuelo, factores que pueden limitar sus migraciones. Aun así, aparentemente los tinamúes realizan movimientos cortos en respuesta a cambios climáticos o ambientales, por ejemplo, ante inundaciones en la Amazonía o la llegada de vientos muy fríos en alta montaña (Cabot et al., 2017).

Los tinamúes presentan sistemas de apareamiento que varían entre las especies e incluyen: poliginia, monogamia, poliandria serial o simultánea y poliginandria (Handford & Mares, 1985; Clutton- Brock, 1991). Además, los tinamúes poseen una amplia gama de estrategias reproductivas interesantes y poco usuales en aves, siendo la familia más grande que tiene cuidado parental exclusivo del macho. Este comportamiento representa una inversión de los roles sexuales más comunes en aves, en donde las hembras no solo ponen, sino que incuban los huevos, una tarea en la cual generalmente los machos participan poco o no participan. En los tinamúes, en cambio, las hembras ponen huevos, ya sea en nidos individuales o en nidadas conjuntas en cooperación con otras hembras, mientras que los machos son los únicos que realizan la gran inversión energética de la incubación de huevos y el cuidado parental de polluelos.

Todos estos aspectos convierten a los tinamúes en un objeto de estudio muy interesante. Sin embargo, son aves raras y extremadamente sigilosas y elusivas, con un comportamiento altamente críptico, lo que genera una gran dificultad para estudiarlas y es una de las razones por las que se desconocen la mayoría de sus aspectos ecológicos (Bertelli et al., 2002; Brennan, 2004; Cabot et al., 2017). Aún con estas dificultades, existen algunos estudios realizados hace bastantes años y por lo general basados en la descripción de observaciones de un sólo individuo o de individuos en cautiverio, entre los que se han referenciado aspectos ecológicos, por ejemplo, de Nothocercus bonapartei (Schaffer, 1954), boucardi en Centroamérica (Lancaster, 1964a, 1964b, 1964c) y en Suramérica de maculosa (Bump & Bump, 1969), elegans y perdicaria (Bohl, 1970a, 1970b). También hay algunos estudios realizados en los últimos años, relacionados con la anatomía (Burger, 1992) y el estado poblacional de Nothura maculosa (Menegheti, 1985), observaciones realizadas a individuos en cautiverio de Rhyncotus 2 Introducción general rufescens (Moro et al., 1994), algunos comentarios en guías de campo (Sick, 1993; Davies & Bamford, 2002) y recientemente, aspectos de la incubación, paternidad y depredación de nidos de Tinamus major en (Brennan, 2004, 2005, 2009, 2010, 2012).

En Colombia hay 17 especies de tinamúes, de los que se tiene muy poca información ecológica y comportamental, salvo por algunos comentarios en guías de campo como la Guía de Aves de Colombia (Hilty & Brown, 1986). El tinamú negro Tinamus osgoodi es un ave grande, muy rara, con un rango de distribución muy restringido desde el sur de Colombia hasta Perú. Esta especie habita bosques húmedos con gran cobertura de epífitas, musgos, bromelias y helechos arbóreos.

El tinamú negro Tinamus osgoodi fue descrito por Conover en 1949, con un individuo colectado en Cuzco, Perú (Blake, 1953). Actualmente se reconocen dos subespecies: T. o.hershkovitzi y T.o.osgoodi. La distribución de T. o.hershkovitzi incluye la parte sur de los Andes colombianos en el Huila, Caquetá, Putumayo y también Napo en el norte de Ecuador, mientras que T.o.osgoodi se encuentra al suroriente de Perú en Huánuco, Cuzco, Puno y Madre de Dios (Cabot et al., 2017). Negret & Laverde-R (2014) sugieren un cambio del estatus de subespecie, al de especie para estos dos grupos. Este cambio se propone con base en la distribución disyunta de las dos subespecies, a pesar de que existe un hábitat que podría considerase continuo. Además, por lo que se sabe, los tinamúes parecen no tener dispersión a grandes distancias, lo que pudiera haber generado aislamiento geográfico. Negret & Laverde-R (2014) también sugieren que ambas subespecies tienen preferencias por regímenes climáticos distintos e incluso muestran diferencias en sus vocalizaciones. Sin embargo, son pocos los datos existentes con los que se construye esta propuesta taxonómica, por lo que aún no se ha resuelto.

En particular, del tinamú negro en los últimos años se han conocido algunos aspectos ecológicos referentes a distribución altitudinal, actividad diaria y vocalizaciones (Negret et al., 2014, 2015). Hasta la fecha no se ha calculado la abundancia absoluta del tinamú negro. Negret et al. (2015) estiman una densidad de 13,5 individuos/km2 en el Parque Nacional Alto Fragua Indi Wasi- Colombia, un número muy grande respecto a las densidades reportadas para otros tinamúes. Por ejemplo, se ha estimado una densidad de 1,2 individuos/km2 para el T. solitarius (Bernardo, 2004; Negret et al., 2015), o de 5,0 individuos/ km2 para el T. guttatus (Schelsky, 2004; Negret et al., 2015). Negret et al. (2015) sugieren que esta alta densidad es posible gracias a las diferencias en los nutrientes del suelo andino y a la presencia de un número bajo de competidores en comparación con los recursos y competidores de otras especies de tinamúes amazónicos. Sin embargo, esta estimación Introducción general 3 de abundancia parece demasiado alta, ya que Renjifo et al. (2014) señalan que, aunque no se tienen datos poblacionales de la especie, puede que el tinamú negro T. osgoodi tenga una abundancia baja similar a la del T. tao, que es de 1 individuo/ km2 en Perú (Terborgh et al., 1990). Incluso señala que su abundancia podría ser más baja debido a las presiones que la especie sufre en Colombia por la caza, la continua degradación y pérdida de hábitat producto de la agricultura y el establecimiento de poblaciones humanas. Por lo anterior, además de su rango de distribución tan restringido, se piensa que la población está en continua disminución y por esto ha permanecido catalogada por la UICN como Vulnerable, según los criterios A2cd+3cd+4cd (VU) desde el año 2000 en Suramérica (BirdLife International, 2016) y En Peligro en Colombia según el libro rojo de las aves, por los criterios B1ab(ii,iii,v)+B2ab(ii,iii,v); C2a(i) (Renjifo et al., 2014).

Consecuentemente, para el tinamú negro la mayoría de su historia de vida, biología reproductiva, alimentación, supervivencia, dispersión, distribución geográfica, además de los aspectos poblacionales y comportamentales, permanecen sin describir (Gomes et al., 2014). Esto probablemente se debe tanto a su distribución muy limitada, como también al gran reto que significa estudiar especies de aves tan sigilosas y crípticas (Bertelli et al., 2002; Brennan, 2004; Cabot et al., 2017).

Algunas especies, como los tinamúes, resultan difíciles de estudiar o de detectar, unas veces porque sus poblaciones tienen pocos individuos (lo que comúnmente se conoce como poblaciones raras), o simplemente, porque presentan comportamientos crípticos o elusivos. Cabe notar que algunas veces los problemas están en el uso de metodologías inadecuadas (McDonald, 2004). Afortunadamente, el uso de tecnologías de monitoreo de fauna como cámaras trampa, puede ser un método adecuado y muy útil para estudiar especies elusivas, difíciles de observar y seguir (O'Connell et al., 2011; Rowcliffe et al., 2014).

Los tinamúes en general no presentan rasgos distintivos que permitan su identificación individual, y hay una gran dificultad para realizar marcaje de individuos de este tipo de especies raras y elusivas, por lo que no es viable hacer estimaciones de abundancias y de dinámicas poblacionales a partir de información de captura-recaptura. Una alternativa que puede ser usada es el cálculo de la ocupación, a partir del análisis de los registros de presencia-ausencia de la especie en la zona de estudio (MacKenzie et al., 2006; Thompson, 2013). Debido a que las especies de la familia Tinamidae son raras y elusivas, este tipo de metodologías resultan muy útiles para obtener información de las 4 Introducción general poblaciones y de las posibles condiciones ambientales y del ecosistema que cada especie requiere, mediante la evaluación de su ocupación en un área determinada.

Es importante considerar que, así como los datos de presencia, los datos de ausencia son muy importantes, ya que son evidencia de que la especie no se encuentra o no frecuenta dichos lugares, lo que influye en su probabilidad de detección (Meredith, 2008). Además de analizar la ocupación de una especie, es posible realizar la modelación de su distribución potencial basado en el concepto de nicho fundamental (MacMahon et.al., 1981). Para esto, se tienen en cuenta los lugares donde se ha registrado la especie, junto con las condiciones ambientales de dichos lugares, para encontrar otros sitios con similitudes ambientales donde la especie potencialmente podría encontrarse (Poon et al., 2004).

También pueden usarse técnicas de telemetría o cámaras trampa para evaluar y medir la actividad realizada por un , mediante la captura de imágenes de las actividades y las horas del día en las que el animal las realiza (Pearson, 1960; Palomares & Delibes, 1993; Knowlton, Martin & Haug, 1968; Ridout & Linkie, 2009; Oliveira-Santos, Zucco & Agostinelli, 2013; Rowcliffe et al., 2014). La cantidad de actividad diaria y las horas en las que la realiza un animal, son una valiosa fuente de información para entender sus restricciones fisiológicas y metabólicas, aspectos comportamentales y ecológicos, teniendo en cuenta factores ambientales o interacciones como competencia o depredación (Daan & Aschoff, 1975; Owen-Smith, 1994; Pereira, 2010; Rowcliffe et al., 2014).

Teniendo en cuenta toda lo anterior y ante la evidente necesidad de investigación de tinamúes y en particular del tinamú negro T. osgoodi, mediante el uso de cámaras trampa y el análisis de los datos recopilados, este estudio busca aportar al conocimiento de la especie y se espera que la información que se derive de este trabajo, sirva de base para en el futuro poder dilucidar el verdadero estatus de la especie en Colombia, evaluar los factores de riesgo y definir e implementar estrategias para su conservación. Específicamente, este estudio buscó responder las siguientes preguntas: 1) ¿Cuál es la distribución potencial del tinamú negro Tinamus osgoodi hershkovitzi en Colombia y Ecuador?, 2) ¿Cómo es la ocupación del tinamú negro en un sector del piedemonte andino-amazónico colombiano? y 3) ¿Cuáles son los patrones de actividad diarios del tinamú negro en un sector del piedemonte andino-amazónico colombiano?

Para abordar estas preguntas, esta tesis está organizada en dos capítulos independientes, de la siguiente manera: en el primer capítulo se explora la distribución potencial del tinamú negro con el Introducción general 5 algoritmo de máxima entropía MaxEnt a través de la plataforma Wallace. Adicionalmente, se examina indirectamente la abundancia del tinamú negro en un sector del piedemonte andino- amazónico de Colombia, utilizando un modelo de ocupación del tinamú negro en el área de estudio y algunas covariables que podrían explicar dicha ocupación. Posteriormente, en el capítulo 2 se analizan los patrones de actividad del tinamú negro y se comparan con los patrones de otros tinamúes simpátricos en el área de estudio, así como con los patrones de potenciales depredadores, todos ellos registrados en el muestreo con cámaras trampa en la zona de estudio.

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1. Capítulo 1: Distribución potencial del Tinamú Negro (Tinamus osgoodi hershkovitzi) y su ocupación en el piedemonte andino-amazónico colombiano

1.1 Resumen

El tinamú negro Tinamus osgoodi es un ave terrestre, de distribución restringida y comportamiento altamente críptico y elusivo, por lo que se conoce poco sobre su ecología e historia de vida. De acuerdo con la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza, esta especie es Vulnerable en Suramérica y está En Peligro en Colombia según el libro rojo de aves, principalmente por los impactos de la cacería y pérdida de hábitat. En este estudio se aporta información base que sirve para la implementación de planes de manejo y conservación de la especie en el futuro. Se realizó la proyección de distribución potencial de Tinamus osgoodi hershkovitzi (subespecie en Colombia) con el algoritmo de máxima entropía (MaxEnt) por medio de la plataforma Wallace. Se encontró una alta probabilidad de presencia de la especie en la zona andina de Colombia -Cordillera Central y extremos norte y sur de la Cordillera Oriental- y el norte de Ecuador, conformando un área de 20 125.5 km2. De esta área, menos del 40% está dentro de alguna área protegida en Colombia y Ecuador, varias zonas están deforestadas o en proceso de transformación. Por otro lado, para evaluar la ocupación del tinamú negro, se realizó un muestreo con fototrampeo en la Bota Caucana y el área de amortiguación del PNN-Churumbelos, apoyándose en una alianza con el grupo de monitoreo de San Juan de Villalobos-Cauca y ese Parque Nacional. Se instalaron 60 cámaras trampa activas 24 horas, programadas para tomar 3 fotografías y un video de 20 s por cada activación, siguiendo el protocolo TEAM, entre abril-2016 y febrero-2017 (3.606 cámaras/día). Se encontró una densidad de 0,07 individuos/ km2, una probabilidad de ocupación del 22% y una probabilidad de detección del 28% para T. o.hershkovitzi Para evaluar los factores que afectan la probabilidad de ocupación de la especie se incluyeron covariables como elevación, pendiente, cercanía a cuerpos de agua y carreteras así como la presencia de competidores y depredadores potenciales. A su vez, la precipitación y el esfuerzo de muestreo se usaron como covariables de la probabilidad de detección. A la escala evaluada, sólo la elevación tiene un efecto explicativo sobre la ocupación del tinamú negro en el piedemonte andino amazónico. Este estudio genera información base sobre la historia natural de este tinamú, que podrán ser incluídos en la consolidación de planes de manejo y monitoreo. También se

12 Capitulo 1: Distribución y ocupación resalta la amenaza que representa para el tinamú negro la continua deforestación y pérdida de hábitat en el país, así como la necesidad del establecimiento de áreas prioritarias para su conservación.

Palabras clave: Bota Caucana, PNN Churumbelos Auka-Wasi, Tinamus osgoodi hershkovitzi, MaxEnt, paquete “unmarked”de R.

1.2 Abstract

The Black Tinamou Tinamus osgoodi is a terrestrial bird, with restricted distribution and highly cryptic and elusive behavior, reason why there is little knowledge about its ecology and life history. According to the International Union for Conservation of Nature, the species is categorized as Vulnerable in South America and is Endangered in Colombia, mainly by the effects of hunting and habitat loss. This paper provides relevant information useful to implement management and conservation plans for this bird species in the future. The projection of potential distribution of T. o.hershkovitzi (subspecies in Colombia) was carried out with the maximum entropy algorithm (MaxEnt) through the Wallace platform. A high probability of presence was found in the Andean zone of Colombia - Cordillera Central and extreme north and south of the Eastern Cordillera - and the north of Ecuador, reaching an area of 20 125.5 km2. Of this potential area, less than 40% is inside a protected area in Colombia and Ecuador, there are several deforested areas or with transformation processes in progress. On the other hand, to assess the occupation of the Black Tinamou, sampling was performed with camera trapping in the Cauca boot-shoe and buffer area of PNN-Churumbelos, based on an alliance with the monitoring group of San Juan de Villalobos-Cauca and that National Park. Sixty camera trap were installed remaining active 24 hours, programmed to take three photographs and a 20 s video with each activation, following the TEAM protocol, between April- 2016 and February-2017 (3,606 cameras/day). For T. o.hershkovitzi, a density of 0,07 individuos/ km2, an occupancy probability of 22% and a detection probability of 28% were found. To assess the factors that affect the probability of occupation covariates were included, such as elevation, slope, proximity to water bodies and roads, presence of potential competitors and predators. In addition, precipitation and sampling effort were taken into account as covariates for the detection probability. At this scale, only the elevation has an explanatory effect on occupancy of Black Tinamou in the Andean Amazonian foothills. This study provides basic information of the natural history of this tinamú, which may be included in the consolidation of management and monitoring plans. It also highlights the threat that represents for the Black Tinamou the continuous deforestation and habitat loss in the country, as well as the need for the establishment of priority areas for its conservation. Capítulo 1: Distribución y ocupación 13

Keywords: Cauca boot-shoe, PNN Churumbelos Auka-Wasi, Tinamus osgoodi hershkovitzi, MaxEnt, "unmarked" R. package.

1.3 Introducción

Los tinamúes (Familia Tinamidae) son aves primitivas que se distribuyen ampliamente en Centro y Suramérica en hábitats muy diversos, desde tierras bajas hasta grandes elevaciones (Handford & Mares, 1985). Estas aves son terrestres y tienen baja habilidad para el vuelo. Los tinamúes son aves raras y elusivas, con un comportamiento altamente críptico, lo que genera una gran dificultad para estudiarlas y es una de las razones por las que se desconoce la mayoría de sus aspectos ecológicos.

En Colombia hay 17 especies de tinamúes, de las cuales se tiene muy poca información ecológica y comportamental, salvo por algunos comentarios en guías de campo como la Guía de Aves de Colombia (Hilty & Brown, 1986). En particular, el tinamú negro Tinamus osgoodi es un ave de gran porte que mide entre 40 y 46 cm, de comportamiento sigiloso y altamente críptico. Habita bosques húmedos con gran cobertura de epífitas, musgos, bromelias y helechos arbóreos (Cabot et al., 2017).

Se reconocen dos subespecies del tinamú negro, T. o.osgoodi que se encuentra al suroriente de Perú hacia Huánuco, Cuzco, Puno y Madre de Dios, y T. o.hershkovitzi presente en los Andes de Colombia hacia el Huila y al suroccidente en Caquetá y en el norte de Ecuador hacia Napo (Cabot et al., 2017). Adicionalmente, Cuervo et al. (2008) hicieron el reporte de al menos cinco observaciones del tinamú negro al norte de la Cordillera Central Colombiana (1500-1700 m s.n.m), entre el 7 de marzo de 1999 y el 4 de junio del 2000 en la Reserva La Forzosa por AMC, J. M. Ochoa, J. Toro y B. López. Sin embargo, ese es el único reporte de la especie para esa localidad, así que debe tomarse con precaución hasta tener una confirmación del registro. Hasta la fecha, no se cuenta con un modelo de distribución potencial del tinamú negro. Para esta especie sólo se conocen puntos georeferenciados donde el ave ha sido observada.

En los últimos años se han conocido algunos aspectos ecológicos del tinamú negro referentes a actividad diaria y vocalizaciones (Negret et al., 2014, 2015). También se han sugerido diferencias en la distribución altitudinal de las subespecies: T .o.hershkovitzi no se ha reportado por debajo de 700 m s.n.m. y es más común entre 1 400 y 1 500 m s.n.m. Por otro lado, T .o.osgoodi se ha reportado en tierras más bajas, con registros a 300 m s.n.m., siendo más común entre 1 000 y 1 350 m s.n.m. (Pitman et al., 2002; Vriesendorp et al., 2004, Brinkhuizen & Saeteros, 2011; Negret et al., 2014). 14 Capitulo 1: Distribución y ocupación

Adicionalmente, sólo existe una estimación de densidad poblacional en el Parque Nacional Alto Fragua Indi Wasi-Colombia (Negret et al., 2015), pero en general no se conoce su abundancia en otras zonas, ni la mayoría de su historia natural y demás información ecológica. El gran desconocimiento del tinamú negro se debe tanto a su distribución muy limitada, como también al gran reto que significa estudiar tinamúes al ser aves tan sigilosas y crípticas (Bertelli et al., 2002; Brennan, 2004; Cabot et al., 2017). Además, debido al rango de distribución restringido, junto con las amenazas producto de la cacería y la pérdida de hábitat, se piensa que la población del tinamú negro está en continua disminución y por esto fue catalogada por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza como Vulnerable en Suramérica, según los criterios A2cd+3cd+4cd desde el año 2000 y se encuentra En Peligro en Colombia según el libro rojo de las aves, por los criterios B1ab(ii,iii,v)+B2ab(ii,iii,v); C2a(i). (BirdLife International, 2016a; Renjifo et al., 2014).

Con este tipo de especies raras y elusivas es casi imposible marcar individuos para hacer estimaciones de abundancias y dinámicas poblacionales a partir de información de captura-recaptura. Ante esta restricción metodológica, una alternativa que puede ser usada es la estimación de la ocupación a partir de análisis de datos de presencia-ausencia de la especie en la zona de estudio. Las estimaciones de ocupación permiten observar el estado de la población (MacKenzie et al., 2006). Además de la ocupación, se pueden estimar abundancias relativas a partir de registros obtenidos con fototrampeo (Carbone et al., 2001), siguiendo el desarrollo matemático y teniendo en cuenta la probabilidad de detección, la cantidad de registros obtenidos de una especie y la cantidad total de registros recolectados durante el muestreo (Nichols & Conroy, 1996; Hadly & Maurer, 2001). Aunque el fototrampeo es una técnica muy eficiente para monitorear vertebrados terrestres como mamíferos y aves (Kinnaird et al., 2003; O'Brien et al., 2010; Ahumada et al., 2011), la mayoría de trabajos se han enfocado en mamíferos (p.ej. Tobler et al., 2008; Ahumada et al., 2013). En los últimos años, a través de la implementación de fototrampeo se han realizado modelos de ocupación de aves como el paujil piquirrojo Crax blumenbachii (Srbek-Araujo et al., 2012), el hocofaisán Crax rubra, el tinamú grande Tinamus major (Whitworth et al., 2018) y el tinamú macuco Tinamus solitarius (Ferregueti et al., 2017).

En este trabajo buscamos: 1) a escala general, entender la distribución potencial del tinamú negro T. o.hershkovitzi y explorar a nivel geográfico cuál sería su situación en Colombia en relación con las áreas protegidas existentes y la deforestación. Se espera que la distribución potencial del tinamú negro en Colombia y Ecuador sea más amplia que la reportada hasta el momento, incluyendo Capítulo 1: Distribución y ocupación 15

únicamente zonas de bosque conservado. 2) A escala local, buscamos estimar la probabilidad de ocupación del tinamú negro, en un sector del piedemonte andino-amazónico colombiano y analizar el efecto de condiciones del paisaje que pueden determinar la presencia de la especie en la zona. Se espera que el tinamú negro tenga mayor ocupación en zonas de mayor elevación, donde cuenta con las condiciones climáticas que favorecen a la especie, así como lugares con cuerpos de agua cercanos.

1.4 Materiales y metodología

Área de estudio

En este trabajo se consideraron dos escalas de estudio. La proyección de la distribución del tinamú negro se hizo tomando como hipótesis de extensión geográfica inicial (M) las ecorregiones de Olson et al. (2001) en las que el T. o.hershkovitzi ha sido reportado -principalmente Colombia y Ecuador-, siguiendo las recomendaciones de Soberón (2010).

Por otro lado, para estimar la ocupación del tinamú negro, el área de estudio comprendió un sector del sur-oriente del departamento del Cauca, en el piedemonte amazónico colombiano, en la denominada Bota Caucana, en donde se realizó trabajo de campo. Este estudio se enmarca en el proyecto “Naturamazonas” desarrollado por Conservación Internacional Colombia (CI), el cual busca “promover el conocimiento sobre el estado, uso y manejo de servicios ecosistémicos y la biodiversidad en la región Andino-amazónica, como base para fortalecer las capacidades de los actores locales y reducir deforestación" (Conservación Internacional Colombia, página web).

Esta área de estudio en la Bota Caucana se encuentra localizada entre 1° 25' 9,501" N -76° 26' 50.46" O y 1°39'17.31" N -76°16'2.90" O. En esta área se muestrearon tres localidades correspondientes a tres serranías montañosas del corregimiento de San Juan de Villalobos: Serranía de la Concepción, Serranía de la Tuna-El Silencio y un sector occidental del Parque Nacional Natural (PNN) Serranía de los Churumbelos Auka Wasi. Estas localidades se encuentran separadas unos 7 km aproximadamente entre ellas y comprenden un gradiente altitudinal desde los 500 hasta los 2 800 m, en una región montañosa con bosques en buen estado de conservación. En este trabajo se realizó el muestreo entre 1 100 y 2 500 m s.n.m. (Figura 1.1).

16 Capitulo 1: Distribución y ocupación

Por un lado, la Serranía de la Concepción presenta influencia de dos cuencas hidrográficas: el río Villalobos y el río Mandiyaco y hace parte de lo que sería zona de amortiguación del PNN Churumbelos Auka Wasi. Sin embargo, hasta el momento esta área no presenta ninguna figura de conservación formalizada y nunca ha sido oficialmente explorada por equipos científicos. Por otro lado, la Serranía de La Tuna-Silencio es un área montañosa con abundantes fuentes de agua, situada entre los ríos Villalobos y Verdeyaco. En este lugar se vienen fortaleciendo procesos locales de conservación por iniciativa de la comunidad de San Juan de Villalobos. Esta comunidad busca la declaración de este macizo como una figura de conservación comunitaria, con el objetivo de garantizar el mantenimiento del recurso hídrico a través del tiempo y el uso de recursos naturales de manera adecuada, ya que es una zona propensa a la extracción de madera y minerales por parte de las comunidades aledañas.

La última localidad está constituida dentro del PNN Churumbelos y su área de influencia, adyacente a las dos serranías mencionadas anteriormente. Churumbelos es un macizo de topografía de difícil acceso y con poca exploración científica. Representa una zona de alto interés biológico, comunitario e institucional, ya que es clave para la generación de servicios ecosistémicos y procesos de conectividad biológica para especies únicas de esta región, todo esto dentro del marco de los procesos que viene adelantando el equipo del PNN Churumbelos en articulación con CI Colombia.

Figura 1.1: Mapa del área de estudio en el piedemonte andino-amazónico colombiano (departamento del Cauca) y ubicación de las cámaras trampa para evaluar la ocupación de la especie. Capítulo 1: Distribución y ocupación 17

Bases de datos

Distribución potencial: Para determinar la distribución potencial del tinamú negro se utilizó un modelo basado en el concepto de nicho fundamental (MacMahon et al., 1981). Para este fin se buscaron todos los registros posibles del tinamú negro, tanto en colecciones de museo, como en literatura publicada y bases de datos ornitológicas (Project Biomap, GBIF (2019), HBW, eBird, xeno-canto). Todos los registros de T. o.hershkovitzi fueron georeferenciados e incluidos en una base de datos de puntos de ocurrencia. No se tuvieron en cuenta los registros de T. o.osgoodi debido a que hay dudas taxonómicas e incluso hay una propuesta de separación a una especie diferente, apoyada además de posibles diferencias de plumaje, vocalizaciones y respuesta a condiciones climáticas y de elevación distintas. Por esta razón, la proyección de distribución potencial se realizó sólo para T. o.hershkovitzi.

Modelo de ocupación: diseño de muestreo con cámaras trampa: Se instalaron 60 cámaras trampa Bushnell Trophy Cam HD Essential E3, en tres fases de campo: 1) del 6 de abril al 6 de agosto de 2016; 2) del 20 de septiembre al 31 de octubre de 2016 y 3) del 10 de noviembre de 2016 al 12 de febrero de 2017 (Figura 1.1). Las cámaras se instalaron cada 2 km2 siguiendo el protocolo del Tropical Ecology Assessment and Monitoring Network- TEAM Network (2011). (http://www.teamnetwork.org/protocols/bio/terrestrial-vertebrate) con algunas variaciones. Se obtuvieron registros de 59 cámaras en total ya que 1 se averió en campo, completando un esfuerzo de muestreo total acumulado de 3 586 cámaras/día.

Posteriormente, se realizó la depuración de los datos obtenidos con el fototrampeo y se construyó una matriz con el historial de detecciones del tinamú negro, indicando presencia (1)- ausencia (0) en cada cámara trampa.

Covariables

Distribución: Se tuvo en cuenta la información ambiental disponible en la base de datos WorldClim (www.worldclim.org) con una resolución espacial de 2.5 min.

Ocupación - paisaje: Teniendo en cuenta trabajos previos relacionados con la ocupación del tinamú macuco Tinamus solitarius (Ferregueti et al., 2017) y del tinamú grande Tinamus major (Whitworth et al., 2018), se eligieron covariables espaciales obtenidas a partir de QGIS 3.2 Development Team, 18 Capitulo 1: Distribución y ocupación

<2018>. QGIS Geographic Information System. Open Source Geospatial Foundation Project. https://qgis.org (Tabla 1.1).

Tabla 1.1: Variables elegidas para los modelos y sus respuestas esperadas respecto a su explicación de la probabilidad de ocupación (Ψ) y detección (p) del tinamú negro Tinamus osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano. Escala Variable Parámetro Respuesta esperada

Paisaje Distancia al cuerpo de agua más Ψ Menor distancia al cuerpo de agua, cercano (metros; agua) mayor probabilidad de ocupación

Distancia a carretera (metros; vía) Ψ Mayor distancia a la carretera, mayor probabilidad de ocupación

Elevación (m s.n.m.) Ψ A mayores elevaciones, mayor probabilidad de ocupación

Pendiente (°) Ψ Pendientes moderadamente fuertes, menor probabilidad de ocupación

Local Esfuerzo de muestreo (días; cámara p Mayor esfuerzo de muestreo, mayor trampa) probabilidad de detección

Precipitación (mm) p Mayor precipitación, mayor probabilidad de detección

Presencia de posibles competidores Ψ Mayor presencia de competidores, (No. de registros independientes; menor probabilidad de ocupación cámara trampa)

Presencia de posibles depredadores Ψ Mayor presencia de depredadores, (No. de registros independientes; menor probabilidad de ocupación cámara trampa)

Se incluyeron cuatro covariables para modelar la probabilidad de ocupación del tinamú negro Tinamus osgoodi, las cuales fueron: distancia al cuerpo de agua más cercano (metros), distancia a carretera (metros), elevación (m s.n.m.) y pendiente (°). Las covariables fueron calculadas para los 59 puntos de muestreo mediante el software QGIS 3.2. Capítulo 1: Distribución y ocupación 19

La distancia de cada cámara hasta el cuerpo de agua más cercano fue calculada usando la capa de ríos principales del departamento del Cauca, junto con la obtención del drenaje en QGIS 3.2 para evidenciar todos los cuerpos de agua teniendo en cuenta la topografía. Sospechamos una relación entre la presencia del tinamú negro y los cuerpos de agua, debido a observaciones realizadas en campo y al hallazgo de nidadas del tinamú negro en áreas aledañas a ríos y quebradas (datos no publicados).

La distancia de cada cámara hasta la carretera se calculó mediante el uso de la capa de vías del departamento del Cauca. Debido a que la especie se ha observado en bosques húmedos conservados (Cabot et al., 2017), es posible que haya una mayor ocupación del tinamú negro en los puntos de muestreo más apartados de la carretera.

Se usó un modelo digital de elevación-DEM (https://www.usgs.gov/products/maps/) para unificar el valor de elevación (m s.n.m.) de todas las cámaras trampa instaladas. La elevación puede limitar la presencia de la especie, teniendo en cuenta sus restricciones fisiológicas y/o preferencias.

En el caso de la pendiente, mediante QGIS 3.2 se establecieron rangos y se tomó el valor promedio de cada uno: pendiente “levemente moderada” (2-7°, x=4.5°), “moderada” (7-14°, x=10.5°) y “moderadamente fuerte” (14-30°, x=22°). Según Montaldo (1985), la pendiente cambia el ángulo en el que inciden los rayos solares en el suelo, y, por tanto, la temperatura del suelo, además regula el comportamiento del agua del suelo, tanto la de drenaje como la que circula superficialmente. Esta variable puede ser muy importante para un ave terrestre de sotobosque, que además anida directamente en el suelo, por lo que puede haber una mayor ocupación en pendientes leves o levemente moderadas.

Ocupación - escala de sitio: Se evaluó la presencia de competidores y depredadores potenciales ya que ecológicamente pueden influir en la presencia del tinamú negro. Las especies fueron elegidas teniendo en cuenta los análisis de patrones de actividad del tinamú negro (Capítulo 2). Para esto, se usaron los registros obtenidos con el fototrampeo definiendo cada evento como independiente en un periodo de 1 hora (Srbek-Araujo et al., 2012; Dias et al., 2016). Los posibles competidores y depredadores correspondieron al número de registros independientes.

20 Capitulo 1: Distribución y ocupación

Para evaluar la presencia de posibles competidores se incluyeron registros de las otras especies de tinamúes: el tinamú grande Tinamus major y el tinamú de montaña Nothocercus bonapartei. Estos registros se juntaron en la categoría “Otros Tinamidae”, teniendo en cuenta que la diferenciación entre ambas especies fue complicada debido a la calidad de los registros fotográficos/videos obtenidos, además que fueron pocos los individuos registrados. En el caso de la presencia de depredadores potenciales se incluyeron los registros de Puma concolor y Herpailurus yagouaroundi. Adicionalmente, los registros de zarigüeyas de las especies Didelphis marsupialis, Didelphis pernigra y Didelphis sp. (no identificado más allá de género) se juntaron en la categoría “Didelphis spp.”.

Adicionalmente, se incluyeron 2 covariables para modelar la probabilidad de detección: el esfuerzo de muestreo (días; cámara trampa) y la precipitación (mm). El esfuerzo de muestreo consistió en el número de días que estuvo activa cada cámara trampa. Puede que el periodo de tiempo que permaneció activa cada cámara influya en la probabilidad de fotografiar al tinamú negro. También se evaluó la precipitación (mm) acumulada en las fechas que estuvo activa cada cámara, tomando periodos de siete días (coincidiendo con las fechas de colapsamiento usadas con la matriz de presencia-ausencia inicial).

Análisis de datos

Distribución potencial: Se realizó un modelo de distribución potencial con el algoritmo de máxima entropía (MaxEnt), tomando como hipótesis de extensión geográfica inicial (M) las ecorregiones de Olson et al. (2001) en las que el T. o.hershkovitzi ha sido reportado -principalmente Colombia y Ecuador-, siguiendo las recomendaciones de Soberón (2010) e incluyendo los datos climáticos de WorldClim. Todo este procesamiento se realizó por medio de la plataforma Wallace (Kass et al., 2018) y el paquete shiny (Chang et al., 2018) en el software R 3.5.1 (R Core Team, 2018).

Con el resultado del modelo de distribución potencial se realizó una intersección con el mapa de Cambio de la Superficie Cubierta por Bosque Natural (Nacional) del IDEAM (2018) para ver el estado de conservación de las áreas de distribución predichas para la especie (ANEXO A). Adicionalmente, se sobrepusieron las capas de áreas protegidas de Colombia (http://www.parquesnacionales.gov.co/portal/es/servicio-al-ciudadano/datos-abiertos/) y Ecuador (http://www.igm.gob.ec/index.php/en/), incluyendo: Parques Naturales Regionales y Nacionales, Reservas Naturales de la Sociedad Civil, Reservas Forestales Protectoras Nacionales y Regionales, Capítulo 1: Distribución y ocupación 21

Distritos Regionales de Manejo Integrado, Distritos de Conservación de Suelos, Áreas de Recreación y Santuarios de Fauna y Flora. Con la información anterior, se calcularon las áreas de distribución potencial del tinamú negro (probabilidad >0.5) que tienen alguna figura de protección ambiental en ambos países.

Modelo de ocupación: Previo al modelamiento, se realizó un análisis de correlación entre las variables para evitar el efecto de multicolinearidad. Luego se estandarizaron las covariables para que todas estuvieran en la misma escala con media cero (X-Xpromedio/SD).

Partiendo de la totalidad de datos recolectados en los 3 586 +/- 30 días de muestreo, se colapsó la matriz mediante el agrupamiento de los datos cada siete días consecutivos (Mackenzie et al., 2006) para obtener la historia de detección. Se obtuvieron entre 3 y 16 visitas repetidas. Las probabilidades de ocupación (Ψ) y detección (p) del tinamú negro fueron calculadas teniendo en cuenta los siguientes principios: a) la especie estuvo presente en el lugar y fue detectada (Ψ x p); b) la especie estuvo presente en el lugar, pero no se detectó (Ψ x [1– p]); c) la especie no estuvo presente ni fue detectada por la cámara (1– Ψ) (Ferregueti et al., 2017).

Con los datos obtenidos de las cámaras trampa, se corrieron modelos de ocupación para una sola temporada con el paquete unmarked (Fiske & Chandler 2011) en R 3.5.1 (R Core Team, 2018). Estos modelos corrigen por la detección imperfecta debido a las falsas ausencias. Con estos modelos, se calcularon las probabilidades de ocupación (훹) y de detección (p) mediante una aproximación en dos pasos (Mackenzie et al., 2006): 1) se calculó la probabilidad de detección con el modelo de ocupación global, y 2) una vez elegido el mejor modelo de detección, se estimó la probabilidad de ocupación. La estimación de la ocupación y la detección fueron calculadas a través de regresiones logísticas. Se generaron y analizaron 17 modelos, cuatro modelos de detección, cuatro modelos para las variables de paisaje y cinco modelos para competidores y depredadores. Adicionalmente, se calculó la abundancia a partir de la aproximación de Royle & Nichols (2003) el cual permite ajustar los modelos de ocupación de la especie modelando el efecto de la abundancia en la probabilidad de detección (p).

La selección de modelos se realizó en el el Criterio de Información de Akaike (AIC) (Mackenzie et al., 2006) para seleccionar a aquellos modelos con un delta de AIC menor a 2. Para cada modelo se obtuvo el peso de evidencia a favor del modelo (AICwt). Para aquellos modelos con un delta de AIC 22 Capitulo 1: Distribución y ocupación menor a 2 se realizó el promedio de los mismos para obtener el valor promedio de los parámetros. Se evaluó el ajuste del modelo global con la prueba de Mackenzie & Bailey (2004) basada en Chi cuadrado (χ2) usando 10.000 repeticiones.

1.5 Resultados

Distribución

En la figura 1.2c aparecen los avistamientos de T. o.hershkovitzi recopilados y el área de dispersión teórica (M) correspondiente a las ecorregiones con algún registro de la especie.

El modelo obtenido con el algoritmo de máxima entropía MaxEnt, muestra que la distribución potencial de T. o.hershkovitzi se limita al área andina. Hay una alta probabilidad de ocurrencia en la zona del Macizo Colombiano y el Nudo de los Pastos, continuando hacia el norte incluyendo la mayoría de la Cordillera Central y los extremos sur y norte de la Cordillera Oriental en Colombia. También se encontró una alta probabilidad de ocurrencia de la especie en el norte de los andes ecuatorianos (Figura 1.2d). A partir de este modelo, el área total de distribución potencial del tinamú negro (con una probabilidad mayor a 0.5) corresponde a 20 125.5 km2 (Tabla 1.2).

En la Figura 1.2e se expone el mapa de cambio de la superficie cubierta por bosque natural (IDEAM, 2018). Se observa que dentro de la distribución potencial del tinamú negro (con probabilidad mayor a 0.5) hay varias zonas que ya se encuentran deforestadas y hay otras de las que no se tiene información del estado de conservación, por lo que las áreas con bosque conservado pueden disminuir. Debido a lo anterior, el área de distribución potencial se reduce.

En la Figura 1.2f, se muestra la distribución potencial del tinamú negro (con una probabilidad mayor a 0.5) intersectado con las áreas protegidas de Colombia y Ecuador. Adicionalmente, se calculó el área dentro de esa distribución que tiene alguna figura de protección ambiental en ambos países, la cual corresponde a menos del 40% de la distribución total proyectada (Tabla 1.2).

Capítulo 1: Distribución y ocupación 23

Figura 1.2: a) Suramérica; b) Colombia; c) Avistamientos y las ecoregiones (M) en donde se ha registrado T. o.hershkovitzi; d) Distribución potencial de T. o.hershkovitzi en Colombia y Ecuador; e) Mapa de deforestación de Colombia ∩ Distribución potencial de T. o.hershkovitzi (prob >0.5) y f) Mapa de áreas protegidas de Colombia y Ecuador ∩ Distribución potencial de T. o.hershkovitzi (prob >0.5). [Mapas realizados en QGIS 3.2. Para el mapa b) se empleó adicionalmente la plataforma Wallace (Kass et al., 2018)].

24 Capitulo 1: Distribución y ocupación

Tabla 1.2: Área total de distribución potencial del tinamú negro T. osgoodi y su respectiva área con protección ambiental en Colombia y Ecuador. Descripción Colombia Ecuador

Área total de distribución potencial (con probabilidad >0.5) 20 125.5 km2 (100%)

Área de distribución potencial con alguna figura de protección 3 872.7 km2 4 102.8 km2 ambiental (19.2%) (20.4%)

Ocupación

La abundancia del tinamú negro T. o.hershkovitzi encontrada a partir de los modelos de Royle & Nichols fue de 0,287 referida a 4 km2, lo que corresponde a una densidad de 0,07 individuos/ km2.

Se obtuvieron 59 registros independientes del tinamú negro T. o.hershkovitzi fue registrado en total en 13 de las 59 cámaras trampa, presentando una ocupación naive del 22%. De las cámaras que registraron a la especie, dos se encontraban dentro del área del PNN Churumbelos Auka Wasi y 11 en la zona de amortiguación.

Se encontró que la probabilidad de detección del tinamú para esta zona de estudio es del 28%. Los modelos de detección se muestran en la Tabla 1.3. El modelo nulo resultó ser el mejor modelo, por lo que al menos en esta escala del estudio, ni el esfuerzo de muestreo ni la precipitación resultaron explicativas para la detección del tinamú negro. Por lo tanto, se utilizó el modelo nulo para modelo de ocupación.

En la Tabla 1.4 se presentan los resultados del modelo de ocupación respecto a las covariables del paisaje analizadas. La elevación tuvo un efecto explicativo marginal, aunque el modelo nulo y el modelo incluyendo la pendiente presentaron valores de AIC cercanos.

Capítulo 1: Distribución y ocupación 25

Tabla 1.3: Modelos de detección del tinamú negro T. osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano. K= número de parámetros

Modelos K AIC delta AICwt cumltvWt

p(.)psi(.) 2 200.21 0 0.757 0.76

p(.),psi(global) 6 203.87 3.66 0.121 0.88

p(Esfuerzo),psi(global) 7 205.42 5.21 0.056 0.93

p(Precipitación),psi(global) 7 205.87 5.66 0.045 0.98

p(Precipitación+Esfuerzo),psi(global) 8 207.37 7.16 0.021 1

Tabla 1.4: Modelos de ocupación del tinamú negro T. osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano. K= número de parámetros Modelos K AIC delta AICwt cumltvWt

p(.),psi(Elevación) 3 199.6 0 0.36 0.36

p(.),psi(.) 2 200.21 0.6 0.27 0.63

p(.),psi(Pendiente) 3 201.22 1.62 0.16 0.79

p(.),psi(Distancia agua) 3 202.02 2.42 0.11 0.9

p(.),psi(Distancia vías) 3 202.09 2.48 0.1 1

El promedio de modelos de variables de paisaje se observa en la Tabla 1.5. La precisión de los estimados fue bastante baja, con los intervalos de confianza con que van de un rango negativo a positivo. Sin embargo, el intervalo de confianza de la elevación (90%) se encuentra muy cercano al cero. Así mismo, el peso de evidencia del modelo de elevación es mayor al siguiente modelo que corresponde al modelo nulo. 26 Capitulo 1: Distribución y ocupación

Tabla 1.5: Promedio de modelos topográficos del tinamú negro T. osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano.

Parámetro Estimado EE 2.50% 97.50% 5% 90%

p(Int) -0.8052991 0.2199019 -1.236299 -0.3742992 -1.1670378 -0.44356042

2 psi(Elevación) -0.5107615 0.3201603 -1.138264 0.1167412 -1.0374252 0.01590227

3 psi(Int) -1.2027069 0.3370913 -1.863394 -0.54202 -1.7572221 -0.64819166

4 psi(Pendiente) -0.3433817 0.358282 -1.045601 0.3588382 -0.9327556 0.24599223

En la Figura 1.3 se muestra la relación negativa entre la elevación y la ocupación del tinamú negro. Se observa que la elevación es inversamente proporcional a la probabilidad de ocupación del tinamú negro. Entre mayor es la elevación, la probabilidad de ocupación disminuye.

Figura 1.3: Probabilidad de ocupación e intervalo de confianza 95% y su relación con la elevación estandarizada.

Los modelos realizados para evaluar la presencia de competidores y depredadores potenciales como variables explicativas para la ocupación del tinamú negro en la zona de estudio, arrojaron al modelo Capítulo 1: Distribución y ocupación 27

nulo como el mejor modelo (Tabla 1.6). Es decir, la presencia de ninguna de estas especies explica la ocupación del tinamú negro, al menos a la escala en la que se midieron las variables. La prueba de bondad de ajuste no indicó falta de ajuste para el modelo global (흌2 = 214736, p= 0.15).

Tabla 1.6: Modelos de competidores y depredadores potenciales del tinamú negro T. osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano. K= número de parámetros

Modelos K AIC delta AICwt cumltvWt

p(.),psi(.) 2 200.21 0 0.27 0.27

p(.),psi(Puma_con) 3 200.57 0.36 0.22 0.49

p(.),psi(Tinamidae) 3 200.7 0.49 0.21 0.7

p(.),psi(Herp_yag) 3 201.15 0.94 0.17 0.86

p(.),psi(Didelphis) 3 201.49 1.29 0.14 1

1.6 Discusión

La distribución potencial del tinamú negro está asociada a la cadena montañosa de los Andes de Colombia y Ecuador. El modelo de distribución potencial incrementa en gran medida el área de distribución conocida, en donde posiblemente la especie tiene las condiciones necesarias para sobrevivir. Sin embargo, se requieren monitoreos en toda la región para poder corroborar la presencia del tinamú negro en los lugares modelados, y así mismo, el estado de conservación/degradación - debido a que muchos lugares no cuentan con esta información, como se mostró en el mapa de deforestación- y de esta forma poder implementar planes de monitoreo, manejo y preservación de la especie.

El tinamú negro tiene una distribución con poblaciones aisladas, semejante al tinamú gris T. tao, que está distribuido mayoritariamente en la Amazonía suramericana y al oriente de los andes de Perú, 28 Capitulo 1: Distribución y ocupación

Ecuador y Colombia. Sin embargo, T. tao también presenta poblaciones aisladas en el extremo norte de Colombia y (BirdLife International, 2016c). Otro caso similar es el del tinamú de montaña N. bonapartei, que tiene una distribución discontinua en Costa Rica, norte de Colombia y Venezuela y algunas partes de las Cordilleras de los Andes en Colombia y Ecuador (BirdLife International, 2016). No obstante, en la familia Tinamidae hay gran variación y hay otras especies con distribuciones casi continuas, como es el caso del tinamú grande T. major, que se distribuye ampliamente en tierras bajas de Centro y Suramérica (Cabot et al., 2019). Se observa lo mismo con el tinamú gorgiblanco T. guttatus, distribuido en la región amazónica (Cabot et al., 2019b) y el tinamú macuco T. solitarius que está en el sureste de Brasil y (BirdLife International, 2016b).

El registro de la especie correspondiente a Antioquia realizado por Cuervo et al. (2008) no ha sido confirmado; el tinamú negro no ha sido reportado nuevamente, aunque en los últimos 10 años se ha realizado observación de aves en zonas cercanas a dicha localidad. Es necesario efectuar un muestreo prolongado y en lo posible con instalación de cámaras trampa para confirmar la presencia de la especie en esos relictos de bosque bien conservado de la Cordillera Central. Aunque es una localidad bastante aislada respecto a los demás avistamientos del tinamú negro, existen otros casos de aves con distribuciones segregadas, como el fiofío submontano Myiopagis olallai, el orejerito cejirrufo Phylloscartes superciliaris, el tororoi cabecirrufo Grallaricula cucullata o el tiluchí lomirrufo Euchrepomis callinota.

Adicionalmente, sería interesante hacer la modelación de la distribución potencial de T. o.osgoodi, para evaluar si ésta puede solaparse o juntarse con la distribución potencial de T. o.hershkovitzi, lo cual permitiría formular hipótesis sobre la evolución de la especie. Quizás en el pasado el tinamú negro tenía una distribución completa a lo largo de los andes. Con el tiempo, en respuesta a procesos ecológicos, evolutivos, climáticos, de fragmentación e incluso al azar, pudieron ocurrir extinciones locales que produjeron el aislamiento actual de las poblaciones de las dos subespecies. Este aislamiento geográfico y la separación temporal, pueden llevar a procesos de especiación (Andrés Cuervo, comunicación personal). Remsen (1984) postula que muchas de las distribuciones geográficas de especies de aves andinas son caóticas, y aparentemente, muchos cambios fenotípicos pueden producirse al azar en la geografía y no necesariamente a causa del ambiente. Después de que un taxón se ha fragmentado en poblaciones distantes geográficamente, los cambios fenotípicos pueden ocurrir a tasas y en tiempos diferentes. Capítulo 1: Distribución y ocupación 29

Negret & Laverde-R (2014) sugieren un cambio del estatus de subespecie del tinamú negro, basándose, por ejemplo, en el aislamiento geográfico que presentan ambas subespecies y el hecho de que la especie no se dispersa grandes distancias. Asimismo, los autores han propuesto que ambas subespecies tienen preferencias por regímenes climáticos diferentes y algunas diferencias en sus vocalizaciones. Sin embargo, son pocos los datos existentes con los que se construye esta propuesta taxonómica, por ende, se requiere obtener más información relacionada con: aspectos genéticos, morfológicos, comparaciones de plumaje y de vocalizaciones. Esto último es necesario para dilucidar si las diferencias vocales encontradas por estos autores son reflejo de la variación intraespecífica o si realmente corresponden a vocalizaciones de especies diferentes.

En este trabajo encontramos que de la distribución potencial del tinamú negro, solamente un 19.2% del área está bajo alguna figura de protección ambiental en Colombia y un 20.4% en Ecuador. Además, los 20 125.5 km2 de área total de distribución potencial (con probabilidad >0.5) disminuyen si se tienen en cuenta las zonas deforestadas, debido a que el tinamú negro es una especie propia de bosque bien conservado y hasta el momento no se ha reportado en ninguna zona intervenida. Para una especie con una distribución tan restringida como el tinamú negro, que se encuentra amenazada en categoría Vulnerable en Suramérica y En Peligro en Colombia (BirdLife International, 2016; Renjifo et al., 2014), la pérdida de hábitat puede acarrear extinciones locales e incluso totales (Kattán, 2003). La situación es aún más complicada si se tiene en cuenta que se deforestan 219 973 hectáreas por año en Colombia (IDEAM, 2018), por lo que esta área de distribución estará en continua disminución.

Para el piedemonte andino-amazónico, el IDEAM (2015) mostró que se están dando grandes procesos de deforestación a los alrededores de ciudades principales como Florencia-Caquetá y Mocoa-Putumayo. En el 2018, esta zona entre el departamento de Putumayo y el río Caquetá se estableció como núcleo de alerta temprana de deforestación, siendo la praderización para ganadería y el acaparamiento de tierras las principales causas. De acuerdo con el IDEAM (2018b), una parte de estas actividades son llevadas a cabo a pequeña escala por productores locales que ven en la ganadería una nueva opción económica para sustituir actividades ilícitas. Sin embargo, la mayor parte de esta praderización es realizada y/o financiada por personas externas o grupos armados con el fin de apropiarse de las tierras. Adicionalmente, en la zona se llevan a cabo labores informales de extracción de madera para el comercio. 30 Capitulo 1: Distribución y ocupación

Asimismo, en los análisis de deforestación realizados en el periodo 2010-2012 y 2015-2016, el IDEAM (2017) reporta que el departamento de Caquetá es uno de los principales nodos de transformación de bosque. Esto es muy preocupante, debido a que este departamento colinda con el área protegida del PNN Cueva de los Guácharos, el PNN Alto Fragua Indi Wasi y el PNN Churumbelos Auka Wasi (localidad de estudio de este trabajo). Todos estos procesos de transformación y deforestación anteriormente descritos, pueden limitar la dispersión y restringir la presencia de toda la fauna a dichas áreas protegidas, debido a la limitación de recursos vitales (Kattán, 2003). Estas perturbaciones antrópicas también pueden cambiar la distribución, dinámicas ecológicas y poblacionales de las especies (Terborgh, 1974; Restrepo et al., 1999; Mosquera et al., 2014).

La situación es aún más preocupante para todas las áreas aledañas que no cuentan con ninguna figura de protección ambiental y además de la deforestación, tienen prospecciones de proyectos petroleros y mineros (Observación personal). Es por esto, que se evidencia la necesidad de investigación, monitoreo y acciones para la protección y conservación de territorios del piedemonte andino- amazónico y su biota. De igual manera, es muy importante vincular a la población local, la cual se ha estado organizando en los últimos años, buscando conocer su territorio, sus recursos y empoderarse de los mismos para protegerlos. Un ejemplo claro, es el trabajo conjunto de la Fundación para el Monitoreo de la Vida Silvestre de San Juan de Villalobos (FUNCMOVIS) y Conservación Internacional Colombia -ambas, partes fundamentales del desarrollo de este trabajo de investigación- en el programa Naturamazonas, que se enfoca en el conocimiento y conservación del piedemonte andino amazónico.

Por otro lado, se están llevando a cabo procesos de establecimiento de áreas protegidas por parte de habitantes del piedemonte andino amazónico. Durante el 2018, campesinos se organizaron para adelantar el “Proceso de constitución de zona de reserva campesina en el municipio de Santa Rosa, Cauca". Esta reserva tiene dentro de sus objetivos controlar la expansión de la frontera agropecuaria, regulación y repartición equitativa de la tierra, desarrollo de la economía campesina, empoderamiento del territorio y la protección de los recursos naturales y el medio ambiente. Este proceso continúa, debido a que en la zona hay presencia de varios resguardos indígenas de las etnias Yanacona e Inga, por lo que debe realizarse la Consulta Previa (). Capítulo 1: Distribución y ocupación 31

Hasta el momento no se han ejecutado proyectos de conservación orientados directamente al tinamú negro. Sin embargo, el presente trabajo abrió el Portafolio de Investigación en el PNN Churumbelos Auka Wasi. Por causa de esto, toda la información generada servirá como línea base para proyectos de monitoreo a largo plazo y conservación del tinamú negro, especie que es Valor Objeto de Conservación (VOC) del parque. Adicionalmente, durante el desarrollo de este trabajo tuvimos conocimiento del Proyecto Vida Silvestre (PVS) apoyado por ECOPETROL, WCS, la Fundación Mario Santo Domingo y Fondo Acción. Este proyecto está definiendo y planificando las estrategias y acciones que implementarán para la protección/recuperación de poblaciones de flora y fauna en varias regiones de Colombia, incluyendo el piedemonte andino-amazónico. Puntualmente, para el municipio de Orito-Putumayo se tiene contemplado al tinamú negro como una de las especies focales a las que se orientarán las acciones de monitoreo, manejo y conservación, lo que abre luces en el panorama de persistencia de la especie en el país (Olga Montenegro, comunicación personal).

En cuanto a información poblacional, hasta la fecha no se ha calculado la abundancia absoluta del tinamú negro. Negret et al. (2015) estiman una densidad de 13,5 individuos/ km2, un número muy grande respecto a la densidad encontrada en este estudio de 0,07 individuos/ km2 y respecto a las densidades reportadas para otros tinamúes. Por ejemplo, se ha estimado una densidad de 5,0 individuos/ km2 para T. guttatus (Schelsky, 2004; Negret et al., 2015). En el caso de T. solitarius se tienen dos estimaciones de densidad: 1,2 individuos/ km2 en Sao Paulo (Bernardo, 2004) y 9 individuos/ km2 en la Mata Atlántica (Ferregueti et al., 2017). Negret et al. (2015) sugieren que la alta densidad del tinamú negro encontrada en el PNN Alto Fragua Indi Wasi-Caquetá, puede ser posible gracias a que: 1) los suelos andinos son más ricos en nutrientes respecto a los suelos amazónicos (Pomara et al., 2012), y 2) en la región del piedemonte, la especie presenta menos competidores en comparación con las especies amazónicas (Pitman et al., 2002). Sin embargo, en el presente estudio se registraron dos especies de tinamúes diferentes al tinamú chico Crypturellus soui encontrado en el estudio de Negret et al. (2014), aún cuando las zonas de estudio son cercanas -a 45 km aproximadamente- y ambas colindan con el PNN Churumbelos Auka Wasi. Las especies registradas, el tinamú grande T. major y el tinamú de montaña Nothocercus bonapartei, son consideradas como competidores potenciales (Capítulo 2), por lo que los altos valores de densidad encontrados por estos autores no se le podrían atribuir a la ausencia de competidores. No obstante, en este trabajo no se aplicaron las mismas metodologías de Negret et al. (2015), por lo que no es posible realizar comparaciones entre resultados. Igualmente, dicha estimación de abundancia parece 32 Capitulo 1: Distribución y ocupación muy alta. Renjifo et al. (2014) señalan que, aunque no se tienen datos poblacionales de la especie, puede que el tinamú negro tenga una abundancia baja, similar a la del tinamú gris T. tao que es de 1 individuo/ km2 en Perú (Terborgh et al., 1990) o su abundancia podría incluso ser más baja. Esto debido a las presiones que la especie sufre en Colombia por la caza, la continua degradación y pérdida de hábitat producto de la agricultura y el establecimiento de poblaciones humanas. Es de vital importancia monitorear al tinamú negro e implementar protocolos de fototrampeo y sobretodo, técnicas de estimación de abundancia, que permitan conocer el estado poblacional de la especie en el país. Cabe resaltar que se recomienda usar la misma metodología en diferentes zonas, que posibilite la comparación de los resultados y tener un panorama más cercano al estado de la especie en la actualidad.

Además de la densidad encontrada para el tinamú negro, se cuenta con una aproximación a través de la probabilidad de ocupación. Se encontraron probabilidades de ocupación y detección bajas, que se esperaban debido a la característica críptica y evasiva de la especie y en general de los tinamúes (Cabot et al., 2017). Lo anterior, sumado a la sospecha de baja densidad poblacional -y en descenso- que mantiene al tinamú negro como una especie amenazada en la categoría Vulnerable (BirdLife International, 2016a; Renjifo et al., 2014). La ocupación del 22% encontrada para el T. o.hershkovitzi en el piedemonte andino amazónico fue baja, comparada con la ocupación reportada del tinamú macuco T. solitarius de 48.7% en la Mata Atlántica de Brasil (Ferregueti et al., 2017) y del 85% del tinamú grande T. major en Costa Rica (Whitworth et al., 2018). Este bajo valor se corresponde con la baja densidad poblacional encontrada en el área de estudio, aunque se requieren muestreos y análisis en más localidades para tener una idea más precisa del estado del tinamú. Sin embargo, las probabilidades de detección de las tres especies fueron bajas y bastante similares, lo que se podría explicar por el carácter críptico de los tinamúes: 28% para el tinamú negro y para el tinamú macuco y 30% para el tinamú grande.

Con los modelos realizados, de las covariables analizadas únicamente la elevación tiene un efecto sobre la presencia del tinamú negro en el área de estudio. Esto tiene sentido debido a que la zona tiene una topografía bastante irregular y con un gradiente altitudinal desde los 500 hasta los 2 800 m, por lo que las restricciones fisiológicas - y probablemente alimenticias- van a hacer que el tinamú no se distribuya de manera continua a lo largo del gradiente. Al menos a la escala del muestreo, las demás variables analizadas no son explicativas de la ocupación del tinamú negro. Capítulo 1: Distribución y ocupación 33

Es muy importante realizar más investigación en torno al tinamú negro en distintas localidades en donde la especie tiene presencia, para tener diferentes perspectivas de su ocupación y su estado poblacional. También es importante evaluar las amenazas que enfrenta el tinamú a lo largo de su distribución. Por ejemplo, la cacería resultó ser una variable que afectó negativamente la ocupación del tinamú macuco T. solitarius en Brasil, ya que la especie evade las zonas en donde se realiza dicha actividad (Ferregueti et al., 2017). En el caso del tinamú negro, la cacería también ha sido mencionada como uno de las grandes amenazas para su persistencia (Salaman. in litt., 1999; Gastañaga et al., 2007; Negret et al., 2015; Birdlife, 2016a). Cabe notar, que durante el desarrollo de esta investigación se realizaron encuestas sobre actividades de cacería a la población local de San Juan de Villalobos. Se encontró que, aunque en el pasado -20 a 30 años atrás- se cazaba intensamente una gran cantidad de fauna silvestre, incluyendo al tinamú negro, en el presente la actividad ya no se realiza. Aunque la cacería no es una amenaza actual –al menos en San Juan de Villalobos- si pudo reducir los tamaños poblacionales del tinamú negro en épocas pasadas, llevando a las bajas densidades que se piensa que tiene actualmente. De hecho, la mayoría de personas locales que eran cazadores en el pasado, en la actualidad son miembros de la Fundación para el Monitoreo de la Vida Silvestre de San Juan de Villalobos (FUNCMOVIS) y fueron asistentes de campo de esta investigación (Datos no publicados).

1.7 Conclusiones

La distribución del tinamú negro es andina, con alta probabilidad de ocupación en la zona del Macizo Colombiano y el Nudo de los Pastos, continuando hacia el norte incluyendo la mayoría de la Cordillera Central, los extremos sur y norte de la Cordillera Oriental en Colombia y el norte de los andes ecuatorianos. Se calculó un área total de distribución potencial (prob.>0.5) de 20 125.5 km2. Esta área disminuye si se tienen en cuenta las zonas deforestadas, debido a que el tinamú negro es una especie propia de bosque bien conservado. Menos del 40% del área de distribución potencial tiene alguna figura de protección ambiental, incluyendo Colombia y Ecuador. Por otro lado, se encontró una ocupación del 22% y una probabilidad de detección del 28% para el tinamú negro en el piedemonte amazónico. Dichos valores son bajos, y se corresponden con la baja densidad poblacional encontrada de 0,07 individuos/ km2 y al carácter críptico de la especie, respectivamente. Todos los resultados muestran la necesidad de hacer investigación sobre el tinamú negro para conocer más de su biología y ecología. Así mismo, se resalta la amenaza que representa para el tinamú la continua deforestación y pérdida de hábitat en el país, así como la necesidad del establecimiento de áreas prioritarias para su conservación. Hasta el momento no se han ejecutado 34 Capitulo 1: Distribución y ocupación proyectos de conservación orientados directamente al tinamú negro. Sin embargo, este trabajo abrió el Portafolio de Investigación en el PNN Churumbelos Auka Wasi, con lo cual, toda la información generada aquí servirá como línea base para proyectos de monitoreo a largo plazo y conservación del tinamú negro, especie que es Valor Objeto de Conservación (VOC) del parque natural.

Recomendaciones futuras

Para estudios futuros de la ocupación de tinamúes, se recomienda incluir covariables que caractericen cada sitio de muestreo, ya que puede servir para hacer inferencias del hábitat de la especie, además que abre la posibilidad de evaluar covariables a una escala diferente a la usada en este trabajo. Algunos ejemplos de otras variables que han sido empleadas en estudios de ocupación y podrían tenerse en cuenta para futuros estudios, se mencionan a continuación. En el caso del tinamú macuco Tinamus solitarius, además de variables espaciales incluídas en este trabajo, Ferregueti et al. (2017) midieron la distancia entre árboles, la cobertura de dosel y de sotobosque. Incluso, añadieron la intensidad de cacería dentro del modelo. Del mismo modo, Whitworth et al. (2018) analizaron adicionalmente el tipo de hábitat y la altura de dosel.

También podría ser interesante incluir localidades con diferentes grados de transformación, para corroborar la idea de que el tinamú negro está únicamente en bosques bien conservados. En el caso del tinamú negro, es posible que la presencia de claros de bosque sea una variable importante para la especie, debido a que en repetidas ocasiones se registró cerca de estos espacios abiertos, e incluso fueron observados adultos con polluelos (datos no publicados). Aparentemente, aunque es un ave de sotobosque, tiene cierta preferencia por la luz o los espacios abiertos. Incluso, las personas locales afirman que son aves curiosas que salen a observar las trochas que han abierto unas horas antes. Es importante también seguir monitoreando a la especie, para poder confirmar sus requerimientos alimenticios y de sitios de anidación y refugio. Esta información podría enriquecer los modelos de probabilidad de ocupación y detección, haciendo más certera la labor de identificación y conservación de sitios de importancia para la especie.

1.8 Agradecimientos

Al programa de posgrado de la Universidad Nacional de Colombia y a la Facultad de Ciencias por la beca de auxiliar docente que apoyó la financiación de mi maestría. A Conservación Internacional Colombia, quien financió este trabajo en el marco del proyecto Naturamazonas. A todo el equipo de Capítulo 1: Distribución y ocupación 35

investigadores y auxiliares que conformaron el equipo de campo e instalación de cámaras trampa, base fundamental de este trabajo. Al Parque Nacional Natural Serranía de los Churumbelos, por permitirnos realizar parte de la investigación dentro del área protegida y por acompañarnos en campo. A los miembros de la Fundación para el Monitoreo de la Vida Silvestre de San Juan de Villalobos (FUNCMOVIS) por su acompañamiento en las salidas de campo de este proyecto. A Erwin Palacios por su confianza, aprobación y acompañamiento durante el desarrollo de este trabajo. A Néstor Peralta por su apoyo durante el planteamiento de este proyecto de investigación. A Angela Camargo y Diego Lizcano por su orientación durante el curso “Técnicas modernas para el análisis de la biodiversidad: el caso del fototrampeo” de la Cátedra de Egresados de la Universidad Nacional de Colombia. A Elkin Noguera por su orientación en la proyección de la distribución potencial de la especie. Al profesor Agustín Rudas por todas sus enseñanzas de cartografía y SIG, que fueron vitales en el desarrollo de este trabajo. A Andrés Cuervo por sus consejos y asesoría. A Catalina Suárez por sus comentarios al manuscrito. A Diego Calderón y Juan Lázaro Toro por la clarificación del registro histórico de la especie.

1.9 Bibliografía

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2. Capítulo 2: Patrones de actividad del Tinamú Negro (Tinamus osgoodi) y de sus posibles competidores y depredadores en el piedemonte andino-amazónico colombiano

2.1 Resumen

Desde la teoría ecológica, existen diversos mecanismos que las especies implementan para reducir la competencia interespecífica y la depredación. Uno de ellos es ajustar sus patrones de actividad para no forrajear en los mismos momentos del día que sus competidores, para evadir a depredadores o para coincidir con la mayor actividad de las presas, dependiendo de su rol en la cadena trófica. Estudios sobre estos patrones comportamentales han sido reportados mayoritariamente en mamíferos. Sin embargo, en los últimos años gracias a la implementación de métodos como el fototrampeo se han realizado algunos avances en la descripción de patrones de actividad diarios de aves neotropicales terrestres, entre los que se encuentran los tinamúes. En este estudio nos enfocamos en el tinamú negro Tinamus osgoodi, un ave terrestre que según la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza se encuentra amenazada en categoría Vulnerable en Suramérica y En Peligro en Colombia. Se conoce muy poco sobre su ecología e historia de vida, por lo que este trabajo busca aportar información base que sirva para la implementación de planes de manejo y conservación de la especie en el futuro. Mediante la instalación de cámaras trampa entre abril de 2016 y febrero de 2017, se recopiló información ecológica del tinamú negro en el piedemonte andino-amazónico colombiano. Para T. osgoodi se encontró un patrón de actividad diurno, con su máxima actividad antes del mediodía, lo que contrasta un poco con la actividad de los otros tinamúes presentes en la zona Tinamus major y Nothocercus bonapartei, que tienen su pico de actividad al atardecer. La diferenciación en los patrones de actividad, en la dieta o en el uso de hábitat, serían factores que permiten la coexistencia de estas especies de aves. Se encontró una mayor cantidad de registros de T. osgoodi en meses en los que aparentemente aumenta su actividad para la reproducción. Al evaluar la actividad de T. osgoodi con la actividad de los posibles depredadores de la zona, se encontraron diferencias que podrían ser mecanismos de evasión al depredador, como en el caso del yaguarundí Herpailurus yagouaroundi y zarigüeyas del género Didelphis, y también frente a posibles depredadores eventuales como el coatí Nasua nasua y el puma Puma concolor. Las especies del género Leopardus podrían ser depredadores de otras especies de tinamúes de hábitos nocturnos pero no del tinamú negro, debido a su actividad diurna. T. osgoodi presentó alto

44 Capítulo 2: Patrones de actividad solapamiento de actividad con varias especies de mesodepredadores con dietas bastante omnívoras como el coatí Nasuella olivacea y la tayra Eira barbara que podrían ser depredadores eventuales de huevos o polluelos, más que de individuos adultos.

Palabras clave: Bota Caucana, PNN Churumbelos Auka-Wasi, Tinamus osgoodi hershkovitzi, superposición de actividad, paquete “overlap” de R.

2.2 Abstract

From ecological theory, there are several mechanisms that species implement to reduce interspecific competition and predation. might adjust their activity patterns in to avoid foraging at the same hours as their competitors, to evade predators or to be active at the same time as their prey, depending on their trophic role. Studies on these behavioral patterns have been reported mostly in mammals. However, in recent years, thanks to the implementation of camera trapping methods, some advances have been made in description of daily activity patterns of terrestrial Neotropical birds, tinamous included. In this study we focused on the Black tinamou Tinamus osgoodi, a terrestrial bird considered as vulnerable by International Union for Conservation of Nature in South America and is Endangered in Colombia. Since very little is known about the ecology and life history of this species, this paper aims to provide relevant information useful to implement management and conservation plans for this bird species in the future. Through camera trapping carried out from April 2016 to February 2017, ecological information about Black tinamou was collected in the Colombian Andean-Amazonian foothills. For T. osgoodi a diurnal activity pattern was found, with a maximum activity before noon, which slightly contrasts with activity of other tinamous present in the area such as Tinamus major and Nothocercus bonapartei, which are more active at sunset. Differences in activity patterns, diet or habitat use, could be factors involved in coexistence of these species. Activity records of T. osgoodi were higher during months when reproduction was evidenced. Evaluating activity patterns of both Black tinamou and of its possible predators in the area, differences were found, which might represent mechanisms of predator avoidance. This was the case of jaguarundi (Herpailurus yagouaroundi) and opossums of genus Didelphis as well as other potential predators such coati (Nasua nasua) and puma (Puma concolor). Species of genus Leopardus could be predators of other nocturnal species, but not of Black tinamou, due to their diurnal activity. T. osgoodi showed a high activity overlap with several species of mesopredators with quite omnivorous diets such as western mountain coati Nasuella olivacea and tayra Eira barbara which could be eventual predators of eggs or chicks, rather than of adult individuals. Capítulo 2: Patrones de actividad 45

Key words: Cauca boot-shoe, PNN Churumbelos Auka-Wasi, Tinamus osgoodi hershkovitzi, activity overlap, “overlap” R. package.

2.3 Introducción

Los animales realizan sus actividades diarias, optimizando el tiempo que dedican a cada una para minimizar costos, teniendo fases de actividad y fases de descanso (Halle & Stenseth, 2012), ambas muy importantes para poder satisfacer todas sus necesidades metabólicas básicas (Downes, 2001). Hay que tener en cuenta que la actividad involucra un costo energético mayor que el reposo y que también implica riesgos, al generar una mayor exposición a la depredación y mayor probabilidad de presentar estrés térmico (Owen-Smith, 1998; Downes, 2001; Rowcliffe et al., 2014; Suselbeek et al., 2014).

La cantidad de actividad diaria y los momentos del día en los que ésta se realiza, son una valiosa fuente de información que facilita el entendimiento de las restricciones fisiológicas y metabólicas de los individuos, además de aspectos comportamentales y ecológicos (Daan & Aschoff, 1975; Rowcliffe et al., 2014). Todo lo anterior, sumado al análisis de la influencia de factores ambientales e interacciones como depredación o competencia, entre otras (Owen-Smith, 1994; Pereira, 2010; Rowcliffe et al., 2014).

La competencia es uno de los principales modeladores de la estructura de las comunidades, ya que los animales se especializan por recursos particulares, modifican la manera o los lugares de forrajeo o incluso las horas del día en las que realizan cada actividad, para minimizar la competencia interespecífica (Brown & Bowers, 1985; Robinson, 1994; Robinson & Terborgh, 1995; Brooks, 1997; Brooks et al., 2004). Algunas veces, dichos escenarios que observamos en el presente, son producto de la exclusión competitiva que ocurrió en el pasado.

Cabe notar, que la disponibilidad de presas es uno de los factores que tiene más influencia sobre el nivel de actividad de los depredadores, la cual puede provocar cambios comportamentales o fisiológicos que les permitan mantener su condición corporal y su balance energético (Ferguson et al., 1988; Zielinski, 1988; Lodé, 1995; Pereira, 2010). Cuando hay escasez de presas, los depredadores pueden modificar la duración de sus periodos activos o incluso pueden cambiar su hábito nocturno a diurno, o viceversa (Trites & Donnelly, 2003; Pereira, 2010). También se ha 46 Capítulo 2: Patrones de actividad encontrado que los depredadores cazan en los momentos del día en los que sus presas mayoritarias se encuentran activas, ya que la probabilidad de captura es mayor y su cacería puede tener más éxito con un costo energético menor, en comparación con la búsqueda de presas al azar (Schoener, 1974; Curio, 1976; Zielinski, 1986; Belovsky et al., 1989; Pereira, 2010). Para contrarrestar estas estrategias, muchos animales han modificado su comportamiento para evadir a los depredadores y como consecuencia, también cambian sus horarios y/o sus niveles de actividad (Brooks, 1996; Brooks et al., 2004).

Estos cambios comportamentales en respuesta a la interferencia de competidores, a relaciones depredador-presa e incluso a factores ambientales, conductas sociales o de termorregulación (Schmidt-Nielsen, 1983; Carothers & Jacksic, 1984; Gittleman, 1986; Beltran & Delibes, 1994; Pereira, 2010) han sido observados principalmente en mamíferos. Por ejemplo, dichos cambios se han reportado en el visón americano Neovison vison (Zielinski, 1988), el gato de Geoffroy Leopardus geoffroyi (Pereira, 2010) y el zorro culpeo Lycalopex culpaeus (Salvatori et al., 1999), por mencionar algunos casos.

Sin embargo, son pocos los estudios que han explorado patrones de actividad en aves. Algunos trabajos se han centrado en describir hábitos diurnos/nocturnos/crepusculares de forma experimental con aves en cautiverio (Daan & Aschoff, 1975; Daan,1976). Otros estudios han observado la actividad -principalmente de forrajeo- de aves carroñeras en desechos sanitarios (Lobos et al., 2011). También, se ha evaluado la influencia de variables como la latitud, la intensidad o duración de luz/oscuridad, entre otros, en la actividad diaria de algunas especies de aves (Palmgren, 1949; Daan & Aschoff, 1975; Hall & Ross, 2007).

No obstante, es muy poca la información que tenemos sobre cambios comportamentales en la actividad de aves que estén relacionados con interacciones ecológicas, como la depredación y la competencia. El panorama es aún más desconocido para aves neotropicales crípticas, como es el caso de los tinamúes, de los cuales tampoco se tiene mucha información de la mayoría de sus aspectos ecológicos, en parte debido al gran reto que significa estudiar tinamúes al ser aves tan sigilosas y crípticas (Bertelli et al., 2002; Brennan, 2004; Cabot et al., 2017).

Recientemente, el uso de cámaras trampa ha facilitado el estudio de los patrones de actividad de aves caminadoras como el argo gigante Argusianus argus en Indonesia (O’Brien & Kinnaird, 2008), el paujil piquirrojo Crax blumenbachii (Srbek-Araujo et al., 2012) y el tinamú macuco Tinamus Capítulo 2: Patrones de actividad 47 solitarius en Brasil (Kuhnen et al., 2013; Dias et al., 2016; Ferreguetti et al., 2017) y varias aves caminadoras en Colombia (Mosquera et al. 2014). En el caso particular de este trabajo, se implementó el fototrampeo en Colombia para estudiar al tinamú negro Tinamus osgoodi, un ave de gran tamaño, de hábito terrestre con baja capacidad para el vuelo, de comportamiento sigiloso y altamente críptico (Bertelli et al., 2002; Cabot et al., 2017), que permaneció casi desconocido hasta hace poco tiempo. En los últimos 5 años se han reportado algunos aspectos ecológicos referentes a distribución altitudinal, actividad diaria -principalmente diurna-, vocalizaciones y una estimación de densidad poblacional en el Parque Nacional Alto Fragua Indi Wasi en el departamento de Caquetá- Colombia (Negret et al., 2014, 2015).

El presente estudio se enmarca en el proyecto de investigación desarrollado por Conservación Internacional Colombia (CI) titulado “Naturamazonas”, el cual se realizó en el sur-oriente del departamento del Cauca en la parte media de la llamada Bota Caucana, una región montañosa con bosques en buen estado de conservación. Este trabajo busca identificar el patrón de actividad diario del tinamú negro Tinamus osgoodi hershkovitzi y su coincidencia con los patrones de actividad de posibles competidores y depredadores, en un sector del piedemonte andino-amazónico colombiano. Si la especie también responde a todos los cambios ecológicos mencionados anteriormente, esperamos que el tinamú negro tenga mayor actividad hacia las horas de la mañana, probablemente para evadir a sus depredadores potenciales que son mayoritariamente nocturnos, como el yaguarundí Herpailurus yagouaroundi, el ocelote Leopardus pardalis y la zarigüeya Didelphis marsupialis, entre otros.

2.4 Materiales y Metodología

Área de estudio

Este estudio se realizó en un sector del piedemonte andino-amazónico en Colombia localizado entre 1° 25' 9.501" N -76° 26' 50.46" O y 1°39'17.31" N -76°16'2.90" O. Dentro del muestreo se incluyeron tres localidades correspondientes a tres serranías montañosas del corregimiento de San Juan de Villalobos: Serranía de la Concepción, Serranía de la Tuna-El Silencio y sector occidental del Parque Nacional Natural (PNN) Serranía de los Churumbelos Auka Wasi, separadas unos 7 km aprox. entre ellas, con un gradiente altitudinal desde los 500 a 2 800 m. En este trabajo se muestreo entre 1 100 y 2 500 m s.n.m (Figura 2.1). 48 Capítulo 2: Patrones de actividad

Figura 2.1: Mapa del área de estudio en el piedemonte andino-amazónico colombiano (departamento del Cauca) y ubicación de los tres arreglos de cámaras trampa. Mapa realizado con el software QGIS 3.2 (QGIS 3.2 Development Team, 2018).

Monitoreo con cámaras trampa

Se instalaron en total 60 cámaras trampa Bushnell Trophy Cam HD Essential E3, de las cuales 1 se averió en campo, por lo que se obtuvieron registros de 59 cámaras en total, con un esfuerzo de muestreo total acumulado de 3 586 cámaras/día. Las cámaras se instalaron entre el 6 de abril de 2016 y el 12 de febrero de 2017, en tres fases de campo (20 cámaras en cada fase): 1) del 6 de abril al 6 de agosto de 2016; 2) del 20 de septiembre al 31 de octubre de 2016 y 3) del 10 de noviembre de 2016 al 12 de febrero de 2017 (Figura 2.1). Las cámaras fueron instaladas cada 2 km2, siguiendo el protocolo del Tropical Ecology Assessment and Monitoring Network- TEAM Network (2011). (http://www.teamnetwork.org/protocols/bio/terrestrial-vertebrate) con algunas variaciones. Las cámaras permanecieron activas y operando las 24 horas del día; al activarse, cada cámara capturó 3 fotografías continuas en formato jpg y un video de 20 segundos de duración. La localización geográfica de cada cámara fue tomada con un Sistema de Posicionamiento Global GPSMAP 64s.

Análisis de datos

Los tres arreglos de cámaras trampa fueron tomados en conjunto como una sola área de muestreo. Para determinar el patrón de actividad diario del tinamú negro T. osgoodi, se tomaron los metadatos asociados a las fotografías obtenidas con las cámaras trampa. Se recopiló la información de fecha y hora de cada registro del tinamú negro, para realizar posteriores análisis de actividad diaria. De igual forma, se incluyó dicha información de otras especies de tinamúes y de depredadores potenciales Capítulo 2: Patrones de actividad 49 registrados en la fase de campo, para explorar relaciones con los patrones de actividad del tinamú negro. Debido a que la programación de la cámara produjo varios registros fotográficos consecutivos en cada activación, en caso de obtener varios registros de una especie en un periodo de una hora y en una misma cámara trampa, sólo se consideró el primer registro (Srbek-Araujo et al., 2012; Dias et al., 2016). Una excepción a lo anterior, fueron los casos en los que dentro de una misma hora era evidente que los registros correspondían a individuos diferentes o cuando el número de individuos era distinto. Los registros de video no fueron incluidos, aunque en muchos casos fueron útiles para la identificación de las especies.

En el caso de los competidores potenciales, los registros de otras especies de tinamúes (Tinamus major, Nothocercus bonapartei) se juntaron en la categoría “Otros Tinamidae”. Esto teniendo en cuenta que se obtuvieron pocos registros de cada especie y que, además, la diferenciación entre ambas especies fue complicada debido a la calidad de los registros fotográficos/videos obtenidos.

Para el análisis de los patrones de actividad de depredadores potenciales, se revisaron las dietas de las especies de carnívoros registrados con las cámaras trampa y se tuvieron en cuenta sólo las especies que consumen aves dentro de su dieta, según reportes bibliográficos. Se juntaron los registros de zarigüeyas de las especies Didelphis marsupialis, Didelphis pernigra y Didelphis sp. (no identificado más allá de género) en la categoría “Didelphis spp.”. De igual manera, se juntaron los registros de pequeños felinos de las especies Leopardus pardalis, Leopardus tigrinus, Leopardus wiedii y Leopardus sp. (no identificado más allá de género) en la categoría “Leopardus spp.” Los demás depredadores fueron analizados por separado, ya que se contó con una gran cantidad de registros, con excepción de las dos especies de puma presentes en la zona: Puma concolor y Herpailurus yagouaroundi, que, aunque tuvieron pocos registros, también se analizaron separadamente teniendo en cuenta que ambas especies tienen características biológicas diferentes.

Los datos organizados fueron procesados usando el paquete overlap (Ridout & Linkie, 2009) en el software R 3.5.1 (R Core Team, 2018), con el que se realizaron los análisis y se obtuvieron las gráficas de patrones de actividad diaria y los respectivos coeficientes de solapamiento de actividad de las demás especies de interés respecto al tinamú negro. Esta medida cuantitativa va de 0 (no hay solapamiento) a 1 (patrones de actividad idénticos) (Ridout & Linkie, 2009). Para facilitar la comprensión del solapamiento de actividad entre especies, los resultados se expresarán en porcentaje (%). Se asumió que los registros obtenidos con las cámaras trampa para un día y hora determinados, son proporcionales a la actividad de la población para ese momento (Rowcliffe et al., 2014). 50 Capítulo 2: Patrones de actividad

Adicionalmente, se hizo una exploración espacial con el software QGIS 3.2 (QGIS 3.2 Development Team, 2018) con las especies de depredadores potenciales evaluados que se piensa que tienen una alta probabilidad de consumir al tinamú negro, teniendo en cuenta los solapes en los patrones de actividad encontrados y las dietas reportadas en bibliografía. Para esto se tomaron las cámaras en las que se registró cada especie y se construyó un buffer alrededor de la misma, teniendo en cuenta el home range (km2) reportado en literatura para cada especie. De esta manera se buscó observar las coincidencias espaciales de las especies con el tinamú negro, juntando los registros de fototrampeo y el área en la que cada especie se puede movilizar. Debido a que no se conoce el home range de T. osgoodi, se usó una aproximación de 0,12 km2 que es el valor reportado para el tinamú abigarrado Crypturellus variegatus (Estevo et al., 2017).

2.5 Resultados

Patrón de actividad de Tinamus osgoodi

Se obtuvieron 58 registros independientes del tinamú negro (Tabla 2.1), de los cuales 47 corresponden a individuos solitarios y 11 a adultos con polluelos. El tinamú negro fue capturado en 13 de las 59 cámaras, siendo junio y octubre los meses con mayor número de registros, 18 y 9 respectivamente. Teniendo en cuenta todos los registros obtenidos, T. osgoodi se mantuvo activo durante 14 horas al día. El tinamú presentó una alta actividad durante toda la mañana comenzando poco antes de las 5 horas, con un aumento continuo de actividad hasta alcanzar el valor máximo diario a las 8 horas (Figura 2.2). Posteriormente, entre las 9 y las 11 horas el tinamú negro disminuye su actividad sin quedar inactivo completamente. Después del mediodía vuelve a incrementar su actividad, presentado un pico de actividad a las 14 horas un poco más bajo que el de la mañana y un último incremento hacia las 17 horas. Es importante recalcar que no se reportó ninguna actividad de la especie entre las 18:30 y las 5 horas (aprox.), lo que indica que la especie es netamente diurna.

Tabla 2.1: Número de registros fotográficos del tinamú negro T. osgoodi y posibles competidores y depredadores en el piedemonte andino amazónico colombiano de abril de 2016 a febrero de 2017.

Otros Didelphis Eira Leopardus Nasua Nasuella Puma Herpailurus T. osgoodi Tinamidae spp. barbara spp. nasua olivacea concolor yagouaroundi N° registros totales 358 142 54 87 50 36 216 15 6 N° registros independientes 58 47 15 26 16 8 31 4 2 Capítulo 2: Patrones de actividad 51

Figura 2.2: Patrón de actividad del tinamú negro Tinamus osgoodi en el piedemonte andino amazónico colombiano.

Patrón de actividad de otros miembros de la familia Tinamidae

Se obtuvieron 47 registros de los “otros tinamidae” -Tinamus major y Nothocercus bonapartei- que fueron capturados en 13 de las 59 cámaras. Solo 5 cámaras registraron tanto a “otros tinamidae” como también a T. osgoodi. Los meses con mayores registros fueron diciembre con 20, mayo con 9 y abril con 8 registros. Al comparar la actividad diaria de las demás especies de tinamúes de la zona, se encontró un solapamiento alto con la actividad de T. osgoodi (83.8%, IC 95%: 71.6% - 92.4%), aunque estas especies no coinciden totalmente en sus horas de actividad, comenzando dos horas antes que T. osgoodi y también terminando su periodo activo diario más tarde, a las 21 horas. Los otros tinamidae presentan alta actividad durante toda la tarde, con mayor densidad de registros en comparación con la mañana, teniendo la máxima actividad diaria entre las 15 y 17 horas, periodo en el que T. osgoodi disminuye su actividad notablemente (Figura 2.3) 52 Capítulo 2: Patrones de actividad

Figura 2.3: Patrones de actividad del tinamú negro Tinamus osgoodi y de los otros Tinamidae - Tinamus major y Nothocercus bonapartei- presentes en el piedemonte andino amazónico colombiano, con su solapamiento de actividad (%).

Patrones de actividad de los depredadores potenciales

Las horas de actividad diaria de los mesodepredadores (depredadores medianos <15 kg (Roemer, Gompper & Van Valkenburgh, 2009)) potenciales presentaron alta coincidencia con las del tinamú negro. Estos depredadores son Nasuella olivacea (70.3%, IC 95%: 52.7% - 84.9%), Eira barbara (84.6%, IC 95%: 68.9% - 93.7%) y Nasua nasua (75.6%, IC 95%: 49.9% - 90.7%). Por su parte, el patrón de actividad de Didelphis spp. tuvo baja coincidencia con la actividad con el tinamú negro (7.4%, IC 95%: 1.5% - 18.2%) (Figura 2.4). Capítulo 2: Patrones de actividad 53

Figura 2.4: Patrones de actividad de mesodepredadores potenciales: a) Nasuella olivacea; b) Eira barbara; c) Nasua nasua y d) Didelphis spp en el piedemonte andino amazónico colombiano, con su solapamiento de actividad (%).

El tinamú negro presentó poca superposición de actividad con los felinos registrados. Se encontraron coincidencias con la actividad del tinamú en algunas horas de actividad diurna del depredador tope Puma concolor (44.2%, IC 95%: 5.8% - 78.4%) y de los mesodepredadores Herpailurus yagouaroundi (32.6%, IC 95%: 3.7% - 78.5%) o Leopardus spp., grupo en el que los solapamientos de actividad fueron al amanecer y atardecer (12.84%, IC 95%: 2.9% - 28.5%) (Figura 2.5). 54 Capítulo 2: Patrones de actividad

Figura 2.5: Patrones de actividad de los felinos de la zona, identificados como depredadores potenciales: a) Puma concolor; b) Herpailurus yagouaroundi, c) Leopardus spp en el piedemonte andino amazónico colombiano, con su solapamiento de actividad (%).

En cuanto al acercamiento espacial, se usaron tres especies de depredadores potenciales que tienen una alta probabilidad de consumir al tinamú negro, teniendo en cuenta los solapes encontrados en sus patrones de actividad y en reportes de sus dietas. Se usó un home range de 0,16 km2 para Didelphis spp. (valor de Didelphis marsupialis en Sunquist et al., 1987), 90 km2 para Puma concolor (Grigione et al., 2002) y 1,4 km2 para Herpailurus yagouaroundi (Michalski et al., 2006) (Figura 2.6). En el caso de Didelphis spp. y de Herpailurus yagouaroundi se encontró una coincidencia espacial con el tinamú negro, respectivamente, ya que ambas especies fueron registradas en una misma cámara trampa con el tinamú. Aunque el Puma concolor y el tinamú no se observaron en una misma cámara trampa, debido al gran área de home range del puma, se solapa espacialmente con cuatro cámaras donde fue registrado el tinamú. Capítulo 2: Patrones de actividad 55

Figura 2.6: Aproximación espacial de la coincidencia del tinamú negro T.osgoodi con depredadores potenciales, teniendo en cuenta las cámaras donde fueron registrados y el home range reportado en literatura para cada especie: a) Didelphis spp, b) Puma concolor; c) Herpailurus yagouaroundi en el piedemonte andino amazónico colombiano. *Cada punto corresponde a una cámara trampa que registró a la especie y alrededor aparece un buffer con el área de home range reportado.

2.6 Discusiones

La actividad del tinamú negro se relaciona con los hábitos de aves diurnas que suelen buscar el alimento principalmente en horas de la mañana y regresan a sus refugios o perchas en el atardecer (Bokermann, 1991). Esta especie presentó una alta actividad durante toda la mañana, comenzando poco antes de las 5 y alcanzando el máximo sobre las 8 horas, luego, la actividad disminuye notablemente antes del mediodía aunque el ave no queda inactiva, lo que podría coincidir con los 56 Capítulo 2: Patrones de actividad valores más altos de temperatura diarios o cambios en factores ambientales como la humedad, lo que ya se ha reportado que tiene efecto en otros animales y determina la disminución de la actividad, dándole paso a fases de descanso o equilibrio metabólico (Aschoff, 1966).

Negret et al. (2015) reportaron un patrón de actividad diurno para el tinamú negro en el Parque Nacional Alto Fragua Indi Wasi- Colombia, aunque mostrando un pico de actividad entre las 11 y 13 horas y aproximadamente la misma cantidad de actividad en la mañana y en la tarde. Posiblemente, las diferencias se deben a que este estudio tuvo un mayor número de registros con un esfuerzo de muestreo mayor, lo que permitió capturar un mayor espectro de la actividad del tinamú. Nuestros resultados coinciden con la hipótesis inicial de la actividad diurna del ave, posiblemente para evitar depredadores.

Se ha reportado que, en tinamúes, la luz puede ser el determinante de la longitud del periodo activo diario y la temperatura ambiental puede definir los picos de mayor actividad. Por ejemplo, la martineta crestada Eudromia elegans tiene un periodo activo más largo en el verano y éste se va reduciendo con el paso de las estaciones, siendo más corto en el invierno, además, presenta una mayor actividad diaria cuando la temperatura ambiental se encuentra alrededor de los 20°C, en todas las estaciones del año (Kufner, 1993). El periodo de luz también delimita la actividad vocal intraespecífica de la martineta (Bohl, 1970). Asimismo, se ha reportado influencia del fotoperiodo e incluso de la latitud en la actividad del tinamú macuco Tinamus solitarius en la Mata Atlántica de Brasil (Dias et al., 2016).

Debido a que en la zona de estudio no hay grandes variaciones respecto a la longitud del día (Rodríguez & González, 1992; IDEAM, 2018) ni cambios abruptos de temperatura (IDEAM, 2018), no se observan modificaciones en la actividad de T. osgoodi durante el año, aunque probablemente en el pasado, estos factores ambientales fueron estímulos que moldearon el patrón de actividad de la especie, junto con el genotipo y condiciones previas como el aprendizaje (Aschoff, 1966).

Respecto al número de registros de T. osgoodi, se encontró una distribución diferencial a lo largo del año, presentándose la mayor cantidad de registros entre mayo y julio y luego en octubre, lo cual podría estar relacionado con el aumento de actividad para fines reproductivos. Aunque no se ha determinado con certeza la temporada reproductiva de la especie, se han reportado picos de actividad vocal entre marzo y abril (Negret et al., 2015; Cabot et al., 2017), que podrían indicar el inicio de la época de reproducción (Lancaster, 1964b; Topp & Mennill, 2008). En Perú, se han encontrado Capítulo 2: Patrones de actividad 57 polluelos en febrero y adultos en condición reproductiva en marzo, junio y noviembre (Collar et al., 1992; Gomes et al., 2014; Cabot et al., 2017). Adicionalmente, en este trabajo se registraron adultos del tinamú negro con polluelos entre abril y julio (datos no publicados), lo que reafirma el supuesto del aumento de registros del tinamú negro en consonancia con una mayor actividad para reproducción, relación que ya se ha postulado en otras aves, como el tinamú macuco T. solitarius (Dias et al., 2016).

La actividad diurna del tinamú negro T. osgoodi es similar a la actividad del tinamú macuco T. solitarius en la Mata Atlántica de Brasil (Dias et al., 2016), del tinamú cenizo Crypturellus cinereus y del tinamú moteado T. guttatus en la amazonía peruana, aunque éste último suele ser más activo hacia el atardecer (Brooks et al., 2004). Sin embargo, dicha actividad diurna contrasta con la de otros tinamúes como el tinamú gris T. tao y el tinamú abigarrado Crypturellus variegatus que suelen ser más activos durante el crepúsculo o el tinamú grande T. major, que tiene una actividad más crepuscular y/o nocturna (Brooks et al., 2004). En este estudio, los “otros Tinamidae” encontrados en el área T. major y Nothocercus bonapartei, presentan un solapamiento de actividad alto (83.8%) con T. osgoodi, aunque se observa una clara diferenciación de los momentos con mayor actividad, siendo en el atardecer donde los “otros Tinamidae” están más activos y además presentan sus picos de actividad, lo que es similar al comportamiento crepuscular de otros representantes de la familia y a lo reportado anteriormente para el T. major (Brooks et al., 2004, Kuhnen et al., 2012).

Esta diferenciación en los picos de actividad de los tinamúes presentes en la zona de estudio, puede ser un mecanismo para disminuir la competencia interespecífica. Al estudiar la ecología de una comunidad de especies simpátricas y relacionadas, se puede evidenciar la repartición de los recursos o la diferenciación de los mecanismos para acceder a ellos, que logra minimizar la competencia interespecífica y permiten la coexistencia (MacArthur & Levins, 1967; Schoener, 1974; Brown & Bowers, 1985; Brooks et al., 2004). Tradicionalmente, se ha postulado que las especies simpátricas se dividen los recursos (Schoener, 1974), especialmente en los ejes de dieta, espacio y tiempo. Dependiendo de la magnitud de las diferencias en dichos ejes, la coexistencia puede estar relacionada con el consumo de diferentes presas o diferentes tamaños de presas (Karanth y Sunquist, 1995; Taber et al., 1997), una diferenciación en los patrones de actividad (Karanth y Sunquist, 1995), el uso de hábitats diferentes (Thornton et al., 2005) y/o uso del espacio de manera diferencial (Scognamillo et al., 2003; Hernández, 2008).

58 Capítulo 2: Patrones de actividad

Pese a que no se conocen las dietas de estos tinamúes con gran detalle, se ha reportado que las tres especies consumen principalmente semillas y frutos caídos en el suelo, al parecer, de familias de plantas diferentes: T. osgoodi come partes de Fabaceae (Inga sp., Inga cf. edulis), Urticaceae (Pourouma cf. bicolor) y Ericaceae (Collar et al. 1992; Negret et al., 2015). T. major consume de las familias Lauraceae, Sapotaceae, Myrtaceae y Annonaceae (Arango, 2017a). N. bonapartei consume semillas de Lauraceae y prefiere frutos de nuez caídos en el suelo sobre frutos suaves (Schäfer 1954; Miller 1963). Las tres especies complementan su dieta con artrópodos y eventualmente con invertebrados y vertebrados pequeños (Lancaster 1964; Stiles and Skutch 1989; Gomes & Kirwan, 2014b; Arango, 2017a; Arango, 2017b). Es decir, no hay grandes diferencias en la dieta de las tres especies de tinamúes T. osgoodi, T. major y N. bonapartei, pero aparentemente consumen frutos y semillas de familias de plantas distintas. Una diferenciación en la dieta, en el uso del hábitat o en las horas del día en las que realizan su mayor actividad, puede disminuir la competencia interespecífica. Nuestros resultados evidencian que las especies comparadas presentan picos de actividad alternativos, lo que podría disminuir la competencia interespecífica y posibilitar la coexistencia de estos tres tinamúes en la zona.

Las aves de hábitos terrestres de porte relativamente grande como la familia Tinamidae, suelen ser una oportuna presa para mamíferos carnívoros de tamaño mediano. Por ejemplo, en México el grupo de posibles depredadores incluye a mapaches Procyon lotor, zorrillos (Conepatus spp., Mephitis spp. y Spiiogale spp) y tejones Taxidea taxus. Además de estos, también se ha reportado a la taira Eira barbara, los tigrillos Leopardus pardalis y Leopardus wiedii, el yagouaroundi Herpailurus yagouaroundi, el coatí Nasua narica y las zarigüeyas (Didelphis spp.), como depredadores de especies de aves terrestres (Franco et al., 2006; Brennan, 2010; Baur et al., 2014), por lo cual fueron tenidos en cuenta en el análisis de patrones de actividad, como posibles depredadores de T. osgoodi. Los coatíes Nasuella olivacea y Nasua nasua, y la tayra Eira barbara presentaron un alto nivel de solapamiento con el patrón de actividad de T. osgoodi (70.3%, 75.6% y 84.6% respectivamente). Aunque estas especies son mayoritariamente diurnas al igual que T. osgoodi, no hay solapamiento entre los picos de actividad.

Nasuella olivacea tiene una dieta casi exclusiva de artrópodos -principalmente coleópteros- y frutos, con una eventual depredacion de pequeñas ranas (Rodríguez-Bolaños et al., 2000). Debido a que sus características anatómicas están adaptadas a la dieta insectívora (Decker & Wozencraft, 1991), es probable que se le dificulte la depredación de aves del porte del tinamú negro, así compartan horarios de actividad. Capítulo 2: Patrones de actividad 59

En el caso del coatí Nasua nasua, se ha reportado que consume principalmente partes de plantas, insectos, milpies, arañas, frutos, y come vertebrados de manera eventual (9.3% en su dieta), siendo las aves las principales presas (4.4%) (Alves-Costa et al., 2004). También se han encontrado restos de peces, serpientes y huevos de caiman Caiman yacare en contenidos estomacales del coatí, aunque siguen siendo los invertebrados y plantas los representantes mayoritarios de su dieta (Crawshaw & Schaller, 1980; Schaller, 1983; Gompper & Decker, 1998). Además, Terborgh et al. (1999) postuló que esta especie en densidades altas podría ser uno de los principales depredadores de nidos en la Isla Barro Colorado-Panamá, llevando a varias especies de aves a la extinción local. De la misma manera, una rápida expansión de las poblaciones de Nasua nasua después de su introducción en 1935 en la Isla Juan Fernández-Chile, fue la causante del descenso poblacional de dos especies de aves endémicas (Gompper & Decker, 1998; Alves-Costa et al., 2004). Es decir, esta especie podría ser un depredador potencial de los huevos de T. osgoodi y en menor medida de los adultos, al menos en situación de escasez de comida, si Nasua nasua tuviera una abundancia demasiado alta, lo que al parecer dispara su consumo de vertebrados o si la especie fuera introducida en la zona.

La tayra Eira barbara, tiene una dieta compuesta principalmente de frutos e invertebrados, aunque se ha reportado la depredación de especies de vertebrados tanto arbóreos (Sapajus apella, Saimiri siureus, Saguinus oedipus y Bradypus tridactylus) como terrestres (Dasyprocta punctata, Mazama sp., Iguana iguana) y su inclusión de mamíferos, reptiles y aves en la dieta (Galef et al., 1976; Bezerra et al., 2008), por lo que eventualmente podría ser capaz de depredar tinamúes o sus huevos y polluelos.

Sin embargo, es más probable que las anteriores especies realicen una depredación eventual sobre las nidadas, más que sobre los individuos adultos, debido a sus hábitos omnívoros con preferencia por frutas e invertebrados, aunque sus dietas varían ampliamente dependiendo de la disponibilidad de alimento, del nivel de agrupamiento y de las necesidades alimenticias de cada época (Alves-Costa et al., 2004);Gompper & Decker, 1998; Presley, 2000; Rodríguez-Bolaños et al., 2000; Balaguera- Reina et al., 2009). Teniendo en cuenta lo anterior, una posibilidad es que T. osgoodi no necesite una estrategia para evadir estas especies y mantengan sus niveles de actividad diurnos conjuntamente.

Las zarigüeyas del género Didelphis (Didelphis marsupialis y Didelphis pernigra) presentaron bajo solapamiento (7.4%), coincidiendo con T. osgoodi únicamente en los inicios y finales de su actividad diaria, ya que las zarigüeyas son principalmente nocturnas y tienen una actividad casi nula durante el día, lo que es consistente con la actividad reportada para Didelphis marsupialis en los Farallones 60 Capítulo 2: Patrones de actividad de Cali-Colombia (Mosquera et al., 2014). La dieta de Didelphis pernigra se compone principalmente de invertebrados, frutos y eventualmente pequeños vertebrados como ratones, lagartijas y aves (Mora-Fernández & Acosta-Pankov, 2008). Didelphis marsupialis come principalmente invertebrados como Hymenoptera, Orthoptera, Arachnida, Blattariae, Coleoptera y Chilopoda, un alto contenido de partes de plantas y semillas, junto con un 20% de la dieta correspondiente a aves (Pérez & Torres, 2011). Debido a que las zarigüeyas son omnívoras oportunistas (Soriano & Lew, 1994; Durant, 2002), es probable que realicen una depredación sobre los polluelos y tal vez sobre individuos adultos, por lo que el bajo solapamiento en los horarios de actividad podría ser una estrategia de T. osgoodi para evadir al depredador, teniendo en cuenta que en el crepúsculo hay mayores riesgos de depredación y mayores posibilidades de encuentro con depredadores nocturnos (Suselbeek et al., 2014), como posiblemente son las zarigüeyas.

En cuanto a los felinos, se ha reportado una actividad principalmente nocturna del Puma concolor, aunque con dos picos de actividad entre las 6 y 8 horas y entre las 18 y 20 horas (Hernández, 2008), lo que coincide parcialmente con lo encontrado, ya que al menos en el área de estudio el puma presenta su máxima actividad diaria durante toda la mañana hasta el mediodía. Es precisamente en esa franja horaria en la que presenta el mayor solapamiento con la actividad de T. osgoodi (44.2%). Debido a que en la dieta del Puma concolor un 5% corresponde a aves, siendo sus presas favoritas el pavo de monte Meleagris ocellata, el hocofaisán Crax rubra y el tinamú grande T. major en Centroamérica (Hernández, 2008), es posible que en Colombia consuma tinamúes, incluyendo T. osgoodi que es el tinamú de mayor tamaño corporal de la zona. El alto solape de actividad durante el día que encontramos entre el puma y el tinamú negro, puede ser ventajoso para el puma, ya que cazar en los periodos del día con mayor probabilidad de capturar a la presa le permite ahorrar energía (Belovsky et al., 1989; Schoener, 1974; Zielinski, 1986).

Por otra parte, en el área de estudio el Herpailurus yagouaroundi presenta una actividad que, aunque es diurna al igual que T. osgoodi, sólo tiene una sobreposición del 32.6%. Mientras la actividad del H. yagouaroundi inicia en la madrugada y disminuye rápidamente al amanecer, la actividad de T. osgoodi empieza al amanecer y disminuye al llegar el mediodía, momento en el que encontramos un segundo pico de actividad del H. yagouaroundi que baja drásticamente a las 13:00 horas. La dieta del H. yagouaroundi está compuesta principalmente por vertebrados, siendo las aves un componente que oscila entre el 16.6% en Belice y el 41.2% en Venezuela; además, en Brasil los tinamúes se reportan como una presa común (de Oliveira, 1998a). Es decir, el H. yagouaroundi es un depredador muy probable y el bajo solapamiento de actividad con T. osgoodi podría ser una estrategia por parte Capítulo 2: Patrones de actividad 61 de T. osgoodi para evitar al depredador, lo que ya se ha encontrado en muchos animales que modifican su comportamiento para evadir a los depredadores y como consecuencia, cambian sus horarios y/o sus niveles de actividad (Brooks, 1996; Brooks et al., 2004; Suselbeek et al., 2014).

Por último, los felinos del género Leopardus presentaron un patrón de actividad principalmente nocturno con una superposición mínima con T. osgoodi (12.84%) correspondiente a la actividad al amanecer y al atardecer. Estos felinos son excelentes cazadores, las aves constituyen el 11% de la dieta de Leopardus pardalis en Venezuela incluyendo la pava amazónica Penelope jacquacu, aves domésticas y tinamúes del género Crypturellus, sin embargo, suelen preferir presas de hábitos nocturnos (Mondolfi, 1986; Ludlow & Sunquist, 1987; Emmons, 1988; Murray & Gardner, 1997; de Oliveira, 1998b), por lo que en este caso se descartaría como depredador del tinamú negro debido a su actividad diurna, aunque sí podría consumir otras especies de tinamúes nocturnos. Se ha sugerido que la actividad principalmente nocturna de felinos pequeños y medianos, se debe a su especialización por roedores nocturnos, ya que su cacería es más exitosa cuando aprovechan las señales visuales, olfativas, auditivas para ubicar a sus presas mientras están activas (Ludlow & Sunquist, 1987; Emmons, 1988; Pereira, 2010).

Este trabajo aporta información referente a la actividad diaria del tinamú negro y es una primera aproximación ecológica para entender la diferenciación de actividad que el tinamú realiza durante el día para disminuir competencia interespecífica y/o evadir a depredadores potenciales que hemos identificado en la zona. Un mayor entendimiento de la ecología y las adaptaciones que han evolucionado en esta especie, la cual se encuentra en peligro de extinción, pueden contribuir en el diseño e implementación de planes de manejo y conservación eficientes, que ayuden al mantenimiento de la especie en la zona.

2.7 Conclusiones

Se reporta un patrón de actividad netamente diurno del tinamú negro, con un alto solapamiento de actividad diaria con los otros tinamúes presentes en la zona, aunque con picos de actividad máxima en horarios diferentes, lo que puede ser un mecanismo para disminuir la competencia. Se obtuvo la mayor cantidad de registros del tinamú negro entre mayo-julio y en octubre, lo cual podría estar relacionado con el aumento de actividad para fines reproductivos. Teniendo en cuenta los análisis de solapamiento de actividad y las dietas de los depredadores potenciales del tinamú, se postula que el yaguarundí Herpailurus yagouaroundi y las zarigüeyas del género Didelphis son los principales 62 Capítulo 2: Patrones de actividad depredadores potenciales del tinamú negro. Puma concolor se reporta como depredador eventual, ya que un bajo porcentaje de su dieta corresponde a aves terrestres. El coatí Nasua nasua puede ser un depredador eventual de adultos, huevos y polluelos del tinamú negro, aunque posiblemente bajo circunstancias atípicas de aumento poblacional o escasez de alimento. Felinos del género Leopardus podrían ser depredadores de otras especies de tinamúes nocturnos, pero no del tinamú negro, debido a su hábito diurno. Finalmente, teniendo en cuenta la dieta omnívora de Nasuella olivacea y Eira barbara, estas especies podrían ser depredadores eventuales de huevos o polluelos, más que de individuos adultos del tinamú negro. Se sugiere que la actividad diurna del tinamú negro puede ser un mecanismo para evitar depredadores, aunque también pueden existir otros factores asociados a este comportamiento, puesto que el tinamú no es la presa mayoritaria de ninguno de los depredadores potenciales que habitan en la zona sino simplemente una de las opciones alimenticias. Se espera que la información encontrada sirva de línea base para futuros planes de manejo y conservación del tinamú negro.

2.8 Agradecimientos

Al programa de posgrado de la Universidad Nacional de Colombia y a la Facultad de Ciencias por la beca de auxiliar docente que apoyó la financiación de mi maestría. A Conservación Internacional Colombia, quien financió este trabajo en el marco del proyecto Naturamazonas. A todo el equipo de investigadores y auxiliares que conformaron el equipo de campo e instalación de cámaras trampa, base fundamental de este trabajo. Al Parque Nacional Natural Serranía de los Churumbelos, por permitirnos realizar parte de la investigación dentro del área protegida y por acompañarnos en campo. A los miembros de la Fundación para el Monitoreo de la Vida Silvestre de San Juan de Villalobos (FUNCMOVIS) por su acompañamiento en las salidas de campo de este proyecto. A Erwin Palacios por su confianza, aprobación y acompañamiento durante el desarrollo de este trabajo. A Néstor Peralta por su apoyo durante el planteamiento de este proyecto de investigación. A Eduardo Mendoza, Angela Camargo, Diego Lizcano y Bibiana Gómez por su orientación durante el curso “Técnicas modernas para el análisis de la biodiversidad: el caso del fototrampeo” de la Cátedra de Egresados de la Universidad Nacional de Colombia. A Camilo Yara y Diego Benítez por su colaboración durante la elaboración de los scripts y gráficos de los patrones de actividad. A Catalina Suárez por sus comentarios al manuscrito. Capítulo 2: Patrones de actividad 63

2.9 Bibliografía

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ANEXO A

Capas usadas para la construcción de mapas en QGIS 3.2.

CAPA Fuente

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Modelos Digitales de U.S. Geological Survey https://www.usgs.gov/products/maps/ Elevación (DEM)

Países del mundo Natural Earth Data https://www.naturalearthdata.com/downloads/ Océanos del mundo

WWF https://www.worldwildlife.org/pages/conservation-science-data- Ecorregiones del mundo and-tools