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MARCAS RADULARES PRODUCIDAS POR GASTERÓPODOS PASTOREADORES DEL INTERMAREAL ROCOSO

RADULAR MARKS PRODUCED BY GRAZING GASTROPODS OF TH E ROCKY INTERTIDAL

1 1 Yván Reyes T. ; César Córdova c. ; Leonardo Romero C.2 y Carlos Paredes Q.3

RESUMEN

Utilizando superfi cies artificiales, se pudo obtener marcas radulares de cuatro especies de gasterópodos pastoreado res comunes en las orill as rocosas de la Bahía de Ancón. En el presente trabajo se muestra las marcas radulares obtenidas en el laboratorio, del tróquido regula atra (Lesson, 1830), el fisurélido Fissure/la peruvia na Lamarck, 1822; el lótido Lo/tía cecíliana (Orbigny, 1841) Y el litorínido Nodilittorina peruviana (Lamarck, 1822), dejadas sobre discos de cera dental. Además, se describe el tipo radular de cada especie para relacionarla con la marca producida. Palabras clave: Pastoreo, gasterópodos, herbivoría, interm areal, cera dental, rádula.

ABSTRACT

We had used artificial surfaces to examine lhe radular marks of tour common grazing gastropods from Ancon Bay. In th is work we show radular marks on dental wax surface of the trochid regula atra (Lesson, 1830), the fissurellid Fissurella peruviana Lamarck, 1822; Ihe lottid Lottia ceciliana (Orbigny, 1841) and the littorinid Nodilittorína peruviana (Lamarck, 1822). In addition, the radular type is described lo each species to relate it to the produced mark. Key words : Grazing, gastropods, herbivory, intertidal, dental wax, radula.

INTRODUCCiÓN procesos de dispersión de propágulos de al­ gas (Santelices, 1990). Los gasterópodos Los molusco herbívoros que habitan la pastoread res presentan dife rentes estrategias orillas rocosas marinas tienen una influencia y preferencias en su alimentación, las que de­ importante en las poblacione. y comull idades penden, entre otras cosas, de su morfología intermareales y • ubmareales (Branch y Mo­ radular. Así, aquellos con rádul a ripidoglosa reno, 1994; SanteJices et aL , 1986). De ellos, o taeni oglosa tienden a preferir en su dieta los gasterópodos pastoreadores cau an efe ­ algas microscópicas y filamentosas; mientras t s en la microtlora epilítica (diatomea, al­ que tos poseedores de rádula docoglosa, ade­ gas azul-verdosas, esporas, algas filamentosas más de preferir algas microscópicas, también microscópicas y plántulas de macroalgas) consumen algunas algas coriáceas (Steneck y (Nicotri, 1977). Además, cabe mencionar que Watling, 1982). Thompson et al. (1997) des­ algunos herbívoros están inv lucrados en los cribieron un a metod logía que emplea discos de cera dental, incrustados en rocas, para ob­ 1 Laboratorio de Ficolog ía Mari na. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Nacional Mayor tener marcas producto del ras pado de la rádula de San Marcos. Apartado 14·002. Lima, Perú. e­ y determinar patrones espaciales y tempora­ mail: d190073@ unmsm.edu .pe les de la actividad de pastoreo de moluscos. 2 Servicio de Consultoría en Áreas Marinas. FCB. Dicha técnica tam bién fue uti lizada por UNMSM. 3 Laboratorio de Invertebrados Acuáticos. FCB. Forrest el al. (200 1) para propósitos simila­ UNMSM. res. El bjetivo del presente trabajo fue apli­

38 Marcas radulares producidas por gasterópodos car esta metodología, con algunas modifica­ (90 OC), hasta quedar completamente líquida; ciones, para obtener en laboratorio marcas se vertió la cera dentro de los anillos y se la distintivas de la rádula de cuatro especies de dejó enfriar hasta que recuperó su dureza. gasterópodos de significativa abundancia re­ Luego se separaron los discos del vidrio. Para lativa en la costa central del Perú: el tróquído la parte experimental se utilizaron aquellos Tegula atra (Lesson, 1830), el fisurélido discos cuya superficie que estuvo en contacto Fissurella peruviana Lamarck, 1822; ellótido con el vidrio estuviese completamente limpia, Louia ceciliana (Orbigny, 1841) Yellitorínido plana y sin marcas. Nodiliuorina peruviana (Lamarck, 1822); y Se recolectaron 10 individuos de Tegula estudiar su relación con la estructura de la atra, Fissurella peruviana, Louia ceciliana y rádula. Este trabajo preliminar constituye una Nodilittorina peruviana; y se trasladaron al base para futuros estudios de campo sobre laboratorio envueltos en papel toalla hume­ monitoreo de la actividad pastoreadora de decido dentro de una cámara de aislación tér­ gasterópodos del intermareal. mica a 8 oc. En el laboratorio se colocaron en acuarios con aireación continua para su acli­ MATERIAL Y MÉTODOS matación. Obtención de raspados en laboratorio La obtención de raspados se hizo en acua­ rios, por separado para las cuatro especies, co­ Se seleccionó como sustrato cuatro rocas locándose en cada una de ellos una roca con graníticas con un volumen aproximado de 3 10 discos de cera y 10 individuos. Diariamente 2000 cm , cubiertas de algas filamentosas y los discos fueron retirados y revisados hasta costrosas del intermareal de la Bahía de An­ observar raspados de la rádula de los cón, Lima. Estas se trasladaron al laboratorio moluscos. La revisión se realizó bajo el envueltas en papel absorbente humedecido en estereoscopio, coloreando la superficie del agua de mar y dentro de una cámara de disco con azul de metileno, a fin de contrastar aislación térmica a 8 oc. En el laboratorio se los raspados y estos aparezcan más nítidos. eliminó la·fauna presente, y con un taladro de mesa, con broca de 1,6 cm de diámetro, se hicieron 10 hoyos de 0,5 cm de profundidad Morfología de la rádula distribuidos regularmente en los sustratos. Uti­ Las rádulas se sumergieron en una solu­ lizando masilla epóxica se definió mejor la ción de hipoclorito de sodio al 1%, hasta su profundidad, forma circular y el diámetro (1,6 aclaramiento, se enjuagaron en agua destila­ cm) de los hoyos, procurando que la superfi­ da y se conservaron en alcohol al 60%. Para cie quede plana con respecto al sustrato. Lue­ la obtención de micrografías en Microscopio go estos se aclimataron por separado en acua­ Electrónico, las muestras fueron enviadas a rios, con aireación continua, fotoperiodo 8: 16 la Universidad de Concepción, Chile. Allí se (luz: oscuridad) y temperatura 30:28 oC (día fijaron en glutaraldehido 2,5% en tampón : noche), para cada una de las especies de cacodilato de sodio 0,1 M, se lavaron en tam­ moluscos. pón cacodilato de sodio 0,1 M y se postfijaron Los discos de cera se obtuvieron rellenan­ en tetróxido de osmio al 1% en tampón do anillos de PVC (tubo para agua caliente) cacodilato de sodio. Seguidamente las rádulas de 1,6 cm de diámetro y 0,5 cm de altura, los se deshidrataron en acetona de 30, 50, 70, 80, cuales se colocaron sobre una superficie de 90 Y 100% por 15 minutos cada uno. Luego vidrio previamente limpiada con glicerina. fueron secadas con el método de punto críti­ Para el llenado de los anillos se calentó cera co (anhidrido carbónico líquido) y pegadas al dental blanca de incrustación en baño maría portamuestra con pasta de plata. La muestra

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Fi gura 1. Esquema del patrón de marcas producidas por los raspados sobre los discos de cera dental. A) Tegula atra; B) Fissurella peruviana; e ) Lottia cecilia na; y O) Nodilittorina peruviana. Las flechas indican la posible dirección que siguió el molusco al realizar los raspa­ dos. Barra =500 IJ fue sombreada con un baño de oro d un es­ 'l: aIra (Fig. I.A). Raspados con un ancho pesor aproximado de 0,05 ~ (Anderson, 1951) apr ximado de 400 11 Y conformados por gru­ Y observada en un Microscopio Electrónico pos de 4-10 marcas paralelas, en forma de de Barrido AUTOSCAN-ETEC. arco delgadas y de extremos ahusado , con aproximadamente 30 ~l de grosor, encontrán ­ RESULTADOS dose además marcas más p .queñas de mane­ ra intercalada. Raspados obtenidos en el laboratorio F perllvialla (Fig. J.B). Raspados con un Producto del desplazamiento aleatorio du­ ancho aproxi mado de 2RO Il y conformados rante la activi dad de pastoreo sobre las rocas, por grupos de 4-8 ma.rcas paralelas, con for­ se lograron regi trar cuatro tipos diferentes de ma de arco, gruesas, cortas y de extremos raspado (Fig. 1), conformados por grupos de ahusados. con aproximadamenle 4011 de gro­ marcas alargadas y paralelas, los cuales se dis­ sor, enconlrándose además marcas más peque­ tinguieron por su forma, tamaño y di sposición . ñas de; manera inteícalada.

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L. ceciliana (Fig. I.C). Raspados on un rablemente más grande, con la mi tad superior ancho aproximado de 150 ~ Y conformados curvada y 4 cúspides, de las cuales la segun­ por grupos de 4 marcas paralelas, alargadas, da hacia el exterior es más grande. Los dien­ rectas y con extremos allUsados, con aproxi­ tes marginales son largos y delgados, con la madamente 30 ~ de grosor. El par de marcas porción basal muy angosta y la mitad supe­ centrales su le ser más largo con aproxima­ rior curvada; además el borde superi or es cur­ damente 400 ~ de longitud. vado y ligerament serrado. N. peruviana (Fig. l.D). Ra pados forma­ L. ceciliana (Fig . 2.C) presenta rádula dos por dos series de marcas obli cuas sup [­ docoglo a. En cada hilera transversal posee 3 ficiales. Cada fa pado con aproxi madamente pares de dientes lalerale y un par de margi­ 400 f1 de I ngitud y 100 11 de ancho. La longi­ nales (uncini), no hay raquidial. Los dientes tud de las marcas disminuye en la direéción laterales son grandes y curvados, con una de desplazamiento. amplia porción basal y el borde superior agu­ do. Los di entes del primer par lat ral son los Los raspados de T. arra y F pentviana pre­ más largos y central s, unidos por una por­ sentaron semejanzas. En ambas se notaba una ción cen tral. Los dientes del segundo par son curv at ura similar, pero en F: peruviana las más cortos y están ubi ados por debajo del marcas fueron más pequeñas y más gruesas. primer par. El tercer par es más pequeño y de Los raspados de L. ceciliana se presentaron a po ieión lateral en relación al segundo par. Los manera de arañazos. N. peruvialla presentó dientes marginales son curvados, aplanados y una forma muy particular de raspado, forma­ muy pequeños. da por líneas diagonales casi paralelas y en dos hileras. N. peruviana (Fig. 2.D) pre, enta rádula taenioglosa, donde cada hilera transversal n ta de un diente raquidial flanqueado a Morfología de la rádula ambos lados por 2 dientes laterales y un mar­ T. atra (F ig . 2.A) presenta rád ula ginal. El raquidial es pequeño y ligeramente ripidoglosa. Cada hilera transversal consta de curvado, c n la porción basal am plia y 3 cús­ un gran diente raquidial, flanqueado a ambos pides de las cuales la central es la más gran­ lados por 5 dientes laterales y nu merosos dien­ de. Los dientes laterale son grue os, con la tes margin ales. El raquidial está ligeramente mi tad superior curvada y ancha, con 3 cúspi­ aplanado, con la mitad superior en anchada des, siendo mayor la central. El primer par de en forma de media Itma; ademá presenta un laterales presenta la cúspide central de forma delgado segmento en el borde superior. Los rectangular. Los dientes margi nales son grue­ laterales con la mitad superior curvada, cuyo sos, en forma de garra, con la mitad superior ancho aumenla hacia los más laterales, y curvada y 9 cúspides si milares; además pre­ dentículo' en el borde externo. Los dientes senta procesos basales, lateral mente y a ma­ marginales son largos. delgados y curvados, nera de alas, iendo más grande la del borde decreciendo en tamaño hacia el margen y pre­ externo. sentan el borde externo serrado. DISCUSiÓN F peruviana (Fig. 2. 8 ) presenta rádula ripidoglosa. Cada hilera transversal e nsta de El pat rón de marcas en fonna de arco ob­ un diente raquidial fl anqu ado a ambos lados tenidos para T. atra y F. peruviana coinciden por 5 dientes laterales y numero, os dientes con aquellas obtenidas por Thompson et al. marginales (menos que en T. atra). El raquidial (1997) para especies con rádula ri pidoglosa y los laterales son idénticos, con la porción (Calliosfoma zizyphillwn y Gibbttla spp.). Por superior curvada; el quinto Jater 1es conside- otro lado, Sten ck y WatUng (1982) mencio­

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Fi gura 2. Micrografías a Microscopio Electrónico de Barrido de la rádula (mayúscula) y es­ quemas de las marcas producidas sobre los discos de cera dental (minúsculas). A y a. Tegula atra; By b. Fissurella peruviana; e y c. Lottia ceciliana; y D y d. Nodilittorina peruviana. DR, diente raquidial; DL, diente lateral; DM , diente marginal. Barra = 100 I-l

42 Marcas radulares producidas por gasterópodos nan que las rádulas ripidoglosas funcionan a bre la cera, así como la dirección que sigue el manera de escoba por la presencia de los nu­ molusco al realizar los raspados. merosos dientes marginales en cada hilera, los A pesar de la adaptación realizada a la téc­ cuales al extenderse amplían el área de ac­ nica descrita por Thompson et al. (1997), se ción, dando como resultado numerosos pun­ logró obtener marcas distintivas de la rádula tos de contacto entre la rádula y el sustrato. de cuatro especies de gasterópodos de signi­ En T atra y F. peruviana el ancho de la rádula ficativa abundancia relativa en la costa cen­ es mayor que el de los raspados, lo que nos tral del Perú. indica que sólo una porción de la hilera 'de dientes penetra el sustrato. El ancho del ras­ pado es menor en F. peruviana, pero el grosor AGRADECIMIENTOS de las marcas es mayor, lo que podría deberse Los autores agradecen el apoyo logístico a una menor área de contacto y a una mayor brindado por el grupo de investigación presión ejercida por los dientes sobre la cera. DePSEA, quienes además facilitaron la reali­ Thompson et al. (1997) Y Forrest et al. zación de un ensayo de campo. Agradecemos (2001) muestran que el patrón de raspado de también a los integrantes del Laboratorio de rádulas docoglosas de gasterópodos patélidos Microscopía Electrónica, Dirección de Inves­ consiste en arañazos irregulares sobre la cera tigación de la Universidad de Concepción, dental. Para el caso del lótido L. ceciliana los quienes de manera desinteresada se encarga­ raspados en forma de arañazos son mucho más ron de todo lo relacionado al procesamiento regulares, mostrando 4 marcas en cada uno, de las muestras para Microscopía Electrónica probablemente por la acción de las cúspides de Barrido y obtención de micrografías. del primer y segundo par de dientes laterales. La rádula de L. ceciliana presenta sólo 3 pa­ LITERATURA CITADA res de dientes laterales y un par de marginales de tamaño reducido (Gallos a, 1975), mientras Anderson, T. 1951. Techniques for the preservation of three-dimensional structures in preparing que el patélido P. vulgata presenta un núme­ specimens for the electron microscope. Trans. ro mayor de laterales y marginales (Hyman, N. y. Acad. Sci., Ser. n. 13: 130-134. 1967; Ridgway et al., 1998), lo cual justifica­ Branch, G. & C. Moreno. 1994. Intertidal and Subtidal ría la diferencia de marcas entre estas dos fa­ Grazers. In: W. Siegfried (Ed.). Rocky Shores: Exploitation in Chile and South Africa. milias. Ecological Studies 103. Springer-Verlag, pp. El patrón de raspado para N. peruviana, 75-100. Forrest, R.; M. Chapman & A. Underwood. 2001. gasterópodo con rádula taenioglosa, consiste Quantification of radular marks as a method en dos series de marcas oblicuas superficiales for estimating grazing of intertidal gastropods producidas posiblemente cuando los dientes on rocky shores. J. Exp. Mar. Biol. Eco!., 258: convergen hacia el centro durante la retrac­ 155-171. ción (Steneck y Watling, 1982). Thompson et Gallosa, G. 1975. Morfología radular en especies de la familia Acmaeidae (Gastropoda, Aspido­ al. (1997) y Forrest et al. (2001) muestran branchia). Tesis para optar el grado de Bachi­ adicionalmente marcas paralelas presentes en ller. Facultad de Ciencias Biológicas, los raspados de los Iitorínidos Littorina obtusata UNMSM, Lima-Perú. y Bembicium nanum respectivamente. Hyman, L. 1967. The Invertebrates. Vol 6. Mollusca 1, McGraw-Hill, New York Book Company. Consideramos que para una mejor descrip­ Nicotri, M. 1977. Grazing effects of four marine ción de las relaciones entre la forma de las intertidal herbivores on the microfIora. marcas producidas en los raspados y la estruc­ Ecology, 58: 1020-1032. Ridgway, S.; D. Reid; J. Taylor; G. Branch & A. tura de la rádula quedan por determinar con Hodgson. 1998. A c1adistic phylogeny of the exactitud la forma de acción de la misma so- family Pate llidae (Mollusca: Gastropoda).

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