Universidad Del Magdalena Facultad De Ciencias Básicas Programa De Biología

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EVALUACIÓN DE LA ECOLOGÍA DE Gonatodes vittatus (LICHTENSTEIN, 1856) (Squamata: Sphaerodactylidae) EN BOSQUES SECOS ESTACIONALES EN EL CARIBE COLOMBIANO: CAMBIOS AUTOECOLÓGICOS EN UN GRADIENTE ALTITUDINAL

Autor

JORGE ANDRÉS EGUIS AVENDAÑO

TRABAJO DE GRADO PRESENTADO COMO REQUISITO PARCIAL PARA OPTAR AL TÍTULO DE BIÓLOGO

Director

PhD, JUAN E. CARVAJAL-COGOLLO Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia

Codirector

PhD (c), LUIS A. RUEDA SOLANO Universidad del Magdalena

Línea de Investigación Ecología

Grupo de Investigación: Grupo de Investigación Biodiversidad y Conservación (UPTC)

Universidad del Magdalena Facultad, Ciencias Básicas Biología

Santa Marta – Magdalena, Colombia Agosto, 2018

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Nota de aceptación:

Aprobado por el Consejo de Programa en cumplimiento de los requisitos exigidos por el Acuerdo Superior N° 11 de 2017 y Acuerdo Académico N° 41 de 2017 para optar al título de Biólogo

Jurado

Santa Marta, 09 de 08 de 2018

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DEDICATORIA

A mi madre Marlene Avendaño M. Por haberme apoyado en todo momento, por sus consejos los cuales me han servido para ser una persona de bien, por la motivación y las ganas de salir adelante y por todo su amor infinito.

A mi padre Jorge Eguis T. Por los ejemplos de vida, perseverancia y constancia que lo caracterizan y que me ha infundado siempre, por el valor mostrado para salir adelante y por su amor. A mi hermana Claudia Eguis A.

Por su apoyo en los buenos y malos momento, por sus consejos, por la motivación de verme realizado como biólogo y por todo el amor que me brinda a diario.

Y a la memoria de abuela Uvaldina Mattos.

Que al igual que mi madre fue uno de los motores principales en mi vida que me impulsaron a cumplir las metas que he logrado y las que estoy por lograr.

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Agradecimiento

Al profesor Juan E. Carvajal-Cogollo por el apoyo, ayuda y colaboración para llevar a cabo este trabajo de investigación, también por las enseñanzas y regaños a medida que iba creciendo tanto personal como profesionalmente, por ser más que un amigo, un padre durante todo el proceso de formación.

Al profesor Luis Rueda por su codirección y por brindarme las bases necesaria desde un principio para el crecimiento profesional, por su amistad y por todos los momentos compartidos tanto en la academia como en lo personal.

A la profesora Irina Morales, por su ayuda en la identificación y corroboración de los Artrópodos y por su amistad.

Al señor Felipe, sus hijos y toda la gente que me colaboró y me brindo un espacio en Angostura para trabajar y llevar acabo con éxitos cada una de las salidas de campo.

Al señor Víctor y la señora María en Quebrada Valencia por brindarme un espacio en su casa.

A mis amigos Sintana Rojas y Samir Villa, por su apoyo y colaboración en cada una de las salidas de campo, sin ustedes no pude haberlas llevado con éxito.

Al grupo de Investigación de Biodiversidad y Conservación, Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia (UPTC).

Al Semillero de Investigación de Anfibio y Reptiles (SIAR), a mis compañeros y amigos de este semillero por su apoyo académico y por cada una de las vivencias diarias. A mis amigos Diego Higuera, Diego Escamilla y Paola Hernández por la colaboración, amistad y toda las vivencias en el transcurso de mi estancia en la ciudad de Tunja.

Al profesor Cesar Tamariz Turizo por el espacio en el laboratorio y el préstamo de los equipos.

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A la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia (UPTC), por brindarme un espacio dentro de sus instalaciones para llevar a cabo este trabajo de investigación.

A la Universidad del Magdalena por la formación y el proceso de aprendizajes a lo largo de los años.

A mis amigos de la Universidad del Magdalena, en especial a Jorge Goméz, Silvia Salas, Pascual Cosio, Luis Batista, Orlando Vallecia, Imael Vargas y Tomás Mejía, por todas esas vivencias que siempre recordaremos al momento de reunirnos.

A Delany D´La Mark por todo el apoyo incondicional, además de siempre estar a mi lado apoyándome en todos los momentos duraste este proceso.

Y a Eduardo Avendaño por todo el apoyo tanto económico como espiritual y por todos los consejos que me brindo.

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TABLA DE CONTENIDO

1. Introducción ...... 3 2. Hipótesis ...... 6 3. OBJETIVOS ...... 6 3.1. Objetivo General ...... 6 3.2. Objetivos Específicos ...... 7 4. Metodología ...... 7 4.1. Área de estudio ...... 7 4.2. Fase de campo ...... 11 4.2.1 Diseño de la investigación ...... 11 4.2.2 Muestreos ...... 12 4.2.3 Toma de variables ...... 12 4.3. Fase de laboratorio ...... 13 4.4. Análisis de los datos ...... 13 4.4.1 Uso, ocupación y preferencia de hábitats y microhábitats ...... 14 4.4.2 Periodo de actividad ...... 14 4.4.3 Composición de la dieta ...... 15 4.4.4 Amplitud de nicho trófico ...... 15 4.4.5 Relación de variables con el uso hábitat y microhábitats: filtros ambientales ...... 15 5. Resultados ...... 16 5.1 Aspectos generales de la población: abundancia y distribución por localidad ...... 16 5.2 Periodo de actividad y avistamientos de los lagartos ...... 16 5.3 Uso y ocupación de hábitats y categoría de microhábitats ...... 17 5.4 Composición de la dieta ...... 20 5.5 Amplitud de nicho trófico ...... 22 5.6 Relación de variables con el uso del hábitat y microhábitats: filtros ambientales ...... 23 6. Discusión ...... 26 6.1 Abundancia y distribución por localidad ...... 26 6.2 Periodo de actividad y avistamientos de los lagartos ...... 26 6.3 Uso y ocupación de hábitats y categoría de microhábitats ...... 27 6.4 Composición de la dieta ...... 28 6.5 Amplitud de nicho ...... 29

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6.6 Filtros ambientales ...... 30 7. Conclusiones...... 31 8. Recomendaciones ...... 32 9. BIBLIOGRAFÍA ...... 32

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LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Área de estudio: Norte del Caribe Colombiano en las estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM). Tomado y modificado de Google Earth...... 8 Figura 2. Quebrada Valencia...... 9 Figura 3. Angostura...... 9 Figura 4.Fotografías de Gonatodes vittatus. A. Juvenil (Quebrada Valencia). B. Hembra (Angostura). C. Macho (Quebrada Valencia)...... 11 Figura 5. Categorías de microhábitat. A. Cabaña habitada, B. Cabaña deshabitad, C. Fuste, D. Tronco caído y E. Roca...... 12 Figura 6. Imagen tomada del programa Havistat, para los valores de uso y selección de lascategorías de microhábitats...... 14 Figura 7. Número de G. vittatus observado por hora del día en cada localidad en las estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta...... 17 Figura 8. Media y desviación estándar de la temperatura y humedad relativa de las dos localidades de muestreo. La temperatura y humedad se estandarizaron de acuerdo a la hora del día en que fueron observados los lagartos...... 17 Figura 9. . Porcentaje de abundancia de individuos de G. vittatus en los diferentes tipos de hábitats disponibles para la preferencia, uso y selección...... 18 Figura 10. Rango de temperatura de avistaminetos de los lagartos en dos localidades con diferencias latitudinales en la Sierra Nevada de Santa Marta ...... 19 Figura 11. Porcentaje de preferencia de categorías de presa de dos poblaciones de G. vittatus a lo largo de un gradiente altitudinal en las estribaciones de la SNSM. Las flechas indican el porcentaje de preferencia de cada población en cada localidad. Los colores indican la localidad a la que pertenece cada población, Verde (Quebrada Valencia) y Café o Marrón (Angostura)...... 22 Figura 13. Análisis de componentes principales (ACP), diferencias en la utilización de hábitat y microhábitat de dos poblaciones de G. vittatus en las estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta...... 25

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LISTA DE TABLAS

Tabla 1. Selección de hábitat de los individuos de G. vittatus, en dos localidades al norte del Caribe Colombiano. Basado en 171 individuos observados en los diferentes tipos de hábitats. Valores de (-1) Evasión, (0,8) Selección y (1) Indiferencia. Interpretación de Jacop II (Baltz 1990)...... 20

Tabla 2. Uso, preferencia y selección de microhábitat de las poblaciones de Gonatodes vittatus en dos localidades en un rango altitudinal en estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta. En el intervalo de confianza de Bonferroni (Cherry 1996) demuestras que: los valores de los intervalos inferiores son mayores que el uso esperado entonces prefiere (P), si el intervalo superior es menor que el uso esperado (no prefiere, NP) y si el intervalo inferior es menor que el uso esperado y el uso esperado es menor que el intervalo superior (usa, U). Para la interpretación de Jacop II (Baltz, 1990) los valores negativos demuestran una evasión por el microhábitat y los positivos representan selección de natura (SN) a fuerte (SF) dependiendo el valor, también presentan indiferencia (I) cuando el valor es 0,1 y evasión moderada (EM)...... 20

Tabla 3. Composición de la dieta de dos poblaciones de G. vittatus, en dos localidades al norte del Cribe colombiano. N= Número de individuos, Nº= Numero de categorías de presa, D= Dominancia trófica...... 21

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Resumen

Se evaluó la ecología de las poblaciones del gecko diurno Gonatodes vitattus, en un gradiente altitudinal en los bosques secos estaciones en las estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta – Colombia. El estudio se llevó a cabo en dos localidades de los departamentos del Magdalena y La Guajira, durante los diferentes periodos climáticos, de los meses de junio del 2017 y febrero del 2018. Se pudo determinar que los hábitats que presentaron la mayor abundancia de lagartos fueron aquellos intervenidos al igual que las categorías de microhábitats que tuvieron sustratos artificiales, presentando la mayor abundancia de individuos en la temporada de menor intensidad de lluvias en el mes de junio. El periodo de actividad que presentaron los lagartos a lo largo del día tuvo su pico máximo registrado de 8:00 a 11:00 h, reportándose en estos horarios la mayor temperatura (25º-35ºC), seguido de un decrecimiento en actividad hasta las 18:00 h. Se encontró diferencia en la composición de la dieta, siendo más diversa en la población de Angostura la cual presento 12 categorías de presa y una amplitud de nicho mayor (0.433). Los resultados del estudio indicaron que estos lagartos prefirieron los hábitats intervenidos y las categorías de microhábitat que estaban en contacto con el hombre, situación similar a lo encontrado en G. humeralis que además de encontrarse en microhábitats naturales también preferían muros de vivienda humanas. Además de que el gradiente altitudinal y la transformación del paisaje fueron motores que ejercieron presión como filtros ambientales modelando ciertos aspectos en la autoecología como la selección y uso de los hábitats, categorías de microhábitats y el espectro dietario de las poblaciones.

Palabras claves: Ecología, Microhábitat, Nicho, Gecko.

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Abstract

We assessed the ecology of the populations of the day gecko Gonatodes Vitattus, in a altitudinal gradient in the dry forests seasons in the foothills of the Sierra Nevada de Santa Marta-Colombia. The study was carried out in two localities of the Magdalena and La Guajira departments, during the different climatic periods, of the months of June 2017 and February of 2018. It could be determined that the habitats that presented the greatest abundance of lizards were those involved as well as the categories of microhabitats that had artificial substrates, presenting the greatest abundance of individuals in the season of minor Rainfall intensity in the month of June. The period of activity presented by the lizards throughout the day had its peak recorded from 8:00 to 11:00 H, reporting at these times the highest temperature (25 °-35 º C), followed by a decrease in activity up to 18:00 H. Differences were found in the composition of the diet, being more diverse in the population of Angostura which presented 12 categories of prey and a larger niche amplitude (0433). The results of the study indicated that these lizards preferred the intervened habitats and the categories of microhabitats that were in contact with humans, a situation similar to that found in G. Humeralis that in addition to being in natural microhabitats they also preferred housing walls. In addition to the altitudinal gradient and the transformation of the landscape were engines that exerted pressure as environmental filters modeling certain aspects in the autoecology like the selection and use of the habitats, categories of microhabitats and the spectrum Population diet.

Key words: Ecology, microhabitat, Niche, Gecko.

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1. Introducción

La historia de vida y algunos rasgos ecológicos de los lagartos (Squamata), tales como la dieta, la disponibilidad de alimento, los espacios de termorregulación, la ocupación del hábitat y microhábitat, así como que la repartición de los recursos, pueden estar afectando en mayor medida a este grupo en comparación con otros vertebrados, debido a las transformaciones y perdida de las diferentes coberturas naturales que ocupan (Block et al., 1998). Estos cambios a nivel estructural de la vegetación provocan cambios en la temperatura, la precipitación, la humedad relativa y otras variables del microclima, lo cual genera un impacto directo en la dinámica de las poblaciones (Karr y Fremark, 1965; Primark, 2002; Macip Ríos et al., 2013).

A nivel de grupo faunístico, en los lagartos se han realizado una gran variedad de investigaciones en ecología como por ejemplo uso de hábitats, microhábitats, tolerancias térmicas, entre otros, además de caracterizaciones de nichos tróficos, ya que los ítems alimentarios que consumen pueden ser de fácil identificación (Pianka, 1986; Huey et al., 2001; Vitt et al., 2003). Estos estudios de la ecología de los lagartos generan un cuerpo de teoría sobre las interacciones de los diferentes taxones con el ambiente en el que se encuentra Klawinski et al., (1994); Sáenz, (1996); Aowphol et al., (2006); y Bonfiglio et al., (2006). Dentro de los aspectos ecológicos que mayormente se evalúan, el uso de hábitat, microhábitat y la dieta juegan un rol importante dado que aporta conocimientos del estado mismo de los individuos y de su capacidad de hacer uso eficiente de los recursos disponibles en el ambiente (Tinkle, McGregor, y Sumner 1962; Pianka 1970).

Los estudios ecológicos en lagartos nos muestran variaciones autoecológicas de las especies dadas en determinadas condiciones ambientales o microambientales. Sin embargo a pesar del alto volumen de publicaciones relacionadas, aún falta conocimiento sobre el efecto de las diferentes configuraciones que muestran los paisajes actuales, tanto en gradientes ambientales como altitudinales sobre las especies, dado el patrón de respuesta diferencial identificado para varios grupos faunísticos en especial para los lagartos (Hofer et al., 2000). Dentro de los aspectos ecológicos, se requiere buscar no solo patrones, sino los procesos y los mecanismos

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 4 ecológicos que los determinan, entre los cuales se encuentran el uso y ocupación de hábitats, la dinámica de las poblaciones en ambientes transformados o contrastantes, y la evaluación de filtros ambientales que explican los patrones, procesos y mecanismos, entre muchos otros (Longo-Sánchez y F. Blanco, 2009).

Dentro de los lagartos la atención sobre estudios ecológicos y de evaluación de diferentes aspectos del nicho, se ha centrado en taxones de los clados Iguania y Gekkota. Se destacan algunos trabajos de iguánidos, entre ellos el realizado por Acosta y cols. (1996), donde se comparan dos poblaciones de Liolaemus bolengeri, hallándose diferencias en aspectos morfológicos y dietarios. En estudios similares realizados en Anolis stratulus y A. cristatellus por Winchell et al. (2018), se analizó la ocupación de hábitat y microhábitat por estas especies y además se encontró que una de ellas prefiere los hábitats intervenidos con sustratos artificiales que estos aprovechan. Así mismo, en el clado Gekkota se han realizado estudios en ecología de Thecadactylus rapicauda por Vitt et al. (1997), donde analizaron la dieta y el uso del hábitat en dos poblaciones ubicadas al oriente y occidente del río Amazonas, encontrando diferencias en la dieta y en el uso del hábitat para ambas poblaciones. En otro estudio realizado por Iturriaga y Marrero (2013) para lagartijas de la especie Hemidactylus mabouia, se analizaron los aspectos de dieta entre machos y hembras y encontraron diferencias significativas entre los ítems consumido por las lagartijas. No obstante, estos estudios y la evaluación sobre ambientes con grandes fluctuaciones en condiciones climáticas y que otorguen factores limitantes de manera natural a las especies, son un renglón interesante de investigación.

Dentro de la familia Sphaerodactylidae Squamata (Gekkota), el género Gonatodes cuenta con especies diurnas, que para el caso de Colombia están distribuidas en gran parte del país, en los departamentos de Guajira, Magdalena, Atlántico, Bolívar, Córdoba, Chocó, Santander, Norte de Santander, Tolima, Caldas, Valle del Cauca, Boyacá, Cundinamarca, Meta, y en el sur del país en Vaupés y Amazonas (Sánchez, et al., 1995). Los lagartos que pertenecen a este género se asocian a ambientes húmedos, exceptuando a G. albogularis y Gonatodes vittatus que puede tolerar lugares más secos (Esqueda, 2004; Peñuela, 2010). Dentro de los estudios ecológicos para especies de este género, se destacan el trabajo realizado por Miranda et al. (2010) para G. humeralis en el cual se analizaron aspectos como el uso del hábitat y la ecología térmica, encontrando diferencias significativas en la ecología térmica y en el uso de la altura con relación al suelo entre machos y hembras. Asimismo, para G. Vittatus, Peñuela, (2009) en un estudio de la dieta realizado en los bosques tropofiló en Venezuela analizaron la dieta de la especie y encontraron diferencias en la

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 5 temporada seca entre machos y hembras en las categorías de presas, la cuales fueron Hemiptera y larvas de Hymenoptera en machos e Isoptera y Mallophaga en hembras.

Bajo este panorama, aún se evidencian vacíos de información para especies como Gonatodes vittatus en ecosistemas estratégicos como el bosque seco tropical estacional. G. vittatus es una lagartija conocida como tuqueque, machorrito o limpia casas, la cual presenta amplia distribución por distintos países de América del sur y en Colombia se encuentra al norte del país (Cornejo y Prieto, 2001). Estas lagartijas se asocian a rocas y árboles, se alimentan en la base de los troncos, en oquedades de paredes y rendijas de construcciones, y usan como refugio las grietas que se encuentran en las casas y las hendiduras en los árboles (Schwartz y Henderson, 1991; Cornejo, 2000; Martínez y Hernández, 2003; Cornejo y Prieto, 2010). Los individuos de la especie presentan un marcado dimorfismo sexual, donde los machos adultos exhiben una coloración conspicua en ciertas partes del cuerpo y las hembras presentan una tonalidad verdosa por todo el dorso y los laterales, con ocelos y manchas oscuras (Dumeril y Bibron. 1834; La Marca y Soriano, 2004). No obstante, la ecología de Gonatodes vittatus es poco conocida y el sesgo de conocimiento es mayor en las poblaciones que se distribuyen en un rango altitudinal, ya que estos podrían experimentar cambios en algunos aspectos en su ecología (Vitt et al., 1997; Vitt et al., 2003).

Las poblaciones de una especie que se encuentran ubicadas a diferentes altitudes pueden diferenciarse ecológicamente en aspectos tales como la dieta y el uso y ocupación del hábitat y microhábitat, entre otros. Esto debido a que las coberturas vegetales y su estructura cambian a lo largo del gradiente, así como las variables bióticas y abióticas que moldean los hábitats y microhábitat donde se encuentran establecidas las poblaciones (Iraeta, 2012). En el caso de G. vittatus, el cual se encuentra en los bosques secos a lo largo de un gradiente en las estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM), sus poblaciones pueden estar sufriendo cambios en aspectos de su autoecología debido las condiciones en el ambiente como las variables ambientales y a la estructura del bosque que varía a medida que el gradiente altitudinal aumenta (Iraeta, 2012).

De acuerdo con lo anterior, el presente trabajo se llevó a cabo con la finalidad de conocer los cambios generados en la autoecología de la especies por las variables ambientales y el rango altitudinal al que se encuentran sometidas las poblaciones de

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Gonatodes vittatus, y de esta manera conocer las semejanzas y diferencias que se presentan entre y dentro de las poblaciones a lo largo del gradiente altitudinal en las estribaciones de la SNSM. De acuerdo con el enfoque teórico anterior se espera encontrar diferencia marcadas en algunos aspectos de la ecología como en la preferencia de los hábitats, los microhábitats y en el espectro dietario entre las poblaciones, debido a las presiones generadas en las poblaciones por un grupo de variables especificas (filtros ambientales) a lo largo del gradiente o por la transformación de los paisajes. Así mismo, se busca que este trabajo sea una herramienta fundamental y aplicable para explorar los cambios en la ecología de los demás grupos faunísticos en los diferentes ambientes.

2. Hipótesis

Los gradientes altitudinales, sus variaciones en el clima y microclima y los cambios en la estructura paisajística afectan los patrones, procesos y mecanismos ecológicos de las poblaciones de una especie determinada, y estas afectaciones pueden verse reflejadas en el uso, ocupación y preferencia de recursos como el hábitat y el microhábitat y los recursos alimentarios disponibles en a los diferentes rangos de altitudes. Si el enfoque teórico planteado se cumple, se espera que las poblaciones de Gonatodes vittatus que se encuentran a lo largo de un gradiente altitudinal en las estribaciones de la SNSM, presenten patrones diferenciales significativos en cuanto al uso, ocupación y preferencias del hábitat y microhábitat y su espectro dietario. Esto debido a que la altitud moldea dichos factores y a que los patrones en cada rango de altitud se encuentran relacionados con variables bióticas tales como cobertura vegetal y abióticas como humedad relativa y temperatura, factores relacionados con la formación del bosque seco tropical estacional de la SNSM.

3. OBJETIVOS

3.1. Objetivo General

Evaluar aspectos ecológicos de Gonatodes vittatus a lo largo de un gradiente altitudinal en las estribaciones de la SNSM, al norte del Caribe Colombiano.

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3.2. Objetivos Específicos

Determinar el uso y ocupación de hábitat, microhábitat y los periodos de actividad de Gonatodes vittatus en un gradiente altitudinal en las estribaciones de la SNSM, al norte del Caribe Colombiano.

Caracterizar el espectro dietario de Gonatodes vittatus en un gradiente altitudinal en las estribaciones de la SNSM, al norte del Caribe Colombiano.

Determinar la relación entre las variables ambientales, topográficas y estructurales con el uso de hábitats, de los microhábitats y el espectro dietario de Gonatodes vittatus en un gradiente altitudinal en las estribaciones de la SNSM, al norte del Caribe Colombiano.

4. METODOLOGÍA

4.1. Área de estudio

El estudio se llevó a cabo al norte del Caribe Colombiano, en localidades de las estribaciones del macizo montañoso Sierra Nevada de Santa Marta (10°52′00″ N 73°43′12″ N). Dichas localidades se encuentran separadas altitudinalmente y se encuentran ubicadas entre los departamentos del Magdalena (Quebrada Valencia, 11 ° 14´49.9´´ N y 073°48´20,0´´O) y La Guajira (Angostura, 11°05´49.9´´ N y 072°50´37.3´´ O) (Fig. 1), con altitudes entre los 14 y 1020 m de elevación. El área de estudio está bajo la formación de bosques secos estacionales, los cuales se caracterizan por presentar temperatura media anules de 25 °C y precipitaciones entre 700 y 2.000 mm, con tres o más meses secos al año (Sánchez et al. 2005), y poseen vegetación con estrategias de adaptación, entre ellas especies deciduas (Murphy y Lugo 1986), como respuesta al régimen climático que este tipo de bosque presenta. En el área de estudio, el régimen de distribución climática es de tipo bimodal tetra estacional, con montos de precipitaciones registradas que van desde los 1500 hasta los 2500 mm anuales en las estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta entre los departamentos del Magdalena y La Guajira (IDEAM 2017), con valores de temperatura media de 27 °C y humedad relativa del 77%.

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Figura 1. Área de estudio: Norte del Caribe Colombiano en las estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM). Tomado y modificado de Google Earth.

Específicamente cada sitio presentó las siguientes características:

1. Quebrada Valencia (departamento del Magdalena, corregimiento de Guachaca): Presenta altitudes entre los 14 y 38 m. la flora en el sito se encuentra dominada por especies arbóreas de gran porte como Anacardium excelsum (caracolí) y Bursera simaruba (resbalamono), el elemento dominante en el mosaico de paisaje, es el bosque de ribera, el cual presenta una cobertura de dosel cerrado, con sistemas productivos mixtos donde se ejerce la ganadería y predominan las plantaciones de Musa paradisiaca (plano) y Mangifera indica (mango), dentro de la matriz del paisaje se encuentra un afluente lotico estacional, el cual permite que la vegetación de este tipo de bosque casi siempre mantenga el follaje. Dentro del mosaico del paisaje que compone este sitio se identificaron una serie de categorías de microhábitats que las lagartijas utilizan (Fig. 2).

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Figura 2. Quebrada Valencia.

2. Angostura (departamento de La Guajira, municipio de Hatonuevo): Presenta altitudes entre los 970 y 1020 m, la flora nativa del sitio se encuentra mayormente reducida, con pocos arboles de gran tamaño como Ceiba pentandra (La Ceiba) y algunos arbustos. El elemento del paisaje que predomina en el sitio es la zona de pastizales utilizada para la ganadería, además el sitio cuenta con zonas utilizadas para la agricultura donde dominan las plantaciones de Coffea arabica (Café), al igual que el primer sitio cuenta con un cuerpo lotico estacional y con una serie de categorías de microhábitat utilizadas por los lagartos (Fig. 3).

Figura 3. Angostura.

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Especie de estudio

Gonatodes vittatus es un lagarto de talla pequeña, que pertenece a la familia Sphaerodactylidae y al orden Squamata. Esta lagartija es de hábitos terrestres y presenta actividad diurna, con amplia distribución en Suramérica y en Colombia está al norte del mar Caribe colombiano. Se asocia a microhábitats secos y húmedos, así como a hábitats y microhábitats intervenidos y con sustratos artificiales. La dieta de este lagarto se basa en artrópodos y según Peñuela et al. (2010), los artrópodos que más consume tanto en época de lluvia como en época seca son Hymenoptera, Araneae y Coleoptera, teniendo preferencia por Hymenoptera. Este lagarto es una especie conspicua que puede observarse en una gran variedad de microhábitat desde el fuste de los arboles hasta en grietas de paredes, troncos caídos (Cornejo y Prieto, 2001) y paredes de cabañas. Los juveniles y las hembras de la especie presentan una coloración críptica con una línea vertebral blanca poco diferenciada, y son moteados con puntos oscuros. Por otro lado, los machos tiene una coloración más vistosa con una coloración cefálica de tonalidad rojo ferroso que alcanza a cubrir desde la cabeza hasta la base de la cola, con una línea blanca vertebral que va desde la punta del hocico siendo menos vistosa en la cola, bordeada a cada lado con una delgada línea negra en el dorso, y el cuerpo es gris con el vientre oscuro (Dumeril y Bibron 1834) (Fig. 4).

Amenazas

Debido a su amplia distribución y a la flexibilidad ecología que esta especie tiene no presenta un grado de amenaza que afecte a las poblaciones, por lo que no aparece en las lista del libro rojo de reptiles de Colombia y de acuerdo a la IUCN esta especies aun que se encuentra en su base de datos como Preocupación menor (LC) esto no quiere decir que este enfrentando algún grado de amenaza, ya que los grados de amenazas por los que se debe tener prioridad son los siguientes: Vulnerables (V), En peligro de extinción (EN) y Críticamente amenazada (CR).

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Figura 4.Fotografías de Gonatodes vittatus. A. Juvenil (Quebrada Valencia). B. Hembra (Angostura). C. Macho (Quebrada Valencia).

4.2. Fase de campo

4.2.1 Diseño de la investigación

Se escogieron dos localidades pertenecientes al bosque seco tropical estacional según el sistema de clasificación de Holdridge, (1978) (el cual menciona que estos tipos de bosque se encuentra por debajo de los 1000 m y se encuentra dominado por especies caducas que pierden todo su follaje en la época de menor precipitación del año) a lo largo de un gradiente altitudinal en las estribaciones del SNSM, con una diferencia altitudinal de 1006 m. En cada localidad, se identificaron tres tipos de hábitats: bosque de ribera, zona de pastizal heterogéneo y zona de cultivos mixtos, y dentro de los hábitats se identificaron cinco categorías de microhábitats (cabaña abandonada, cabaña habitada, troco caído, fuste y roca) (Fig. 5). Para la toma de datos y recolecta de los individuos, se realizaron caminatas diarias durante dos días en los diferentes tipos de hábitat y se empleó el método de registros de encuentros

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 12 visuales combinado con una búsqueda activa (Rodda et al., 2001; Rueda Almonacid et al., 2004).

Figura 5. Categorías de microhábitat. A. Cabaña habitada, B. Cabaña deshabitad, C. Fuste, D. Tronco caído y E. Roca.

4.2.2 Muestreos

Se realizaron cuatros salidas de campo entre junio de 2017 y febrero de 2018, donde se cubrieron las dos épocas climáticas del año. Los muestreos se llevaron a cabo por dos investigadores entre las 8:00 am y las 12:00 h y de 13:00 hasta las 18:00 h. Durante el periodo de muestreo se hizo búsqueda activa por encuentros visuales de los animales (Rueda-Almonacid et al. 2004; Rodda et al. 2001). Algunos ejemplares fueron recolectados y sacrificados, fijados, preservados y etiquetados, siguiendo los protocolos estándares dados por Pisani y Villa (1974). El esfuerzo de muestreo total fue de 72 horas/hombre.

4.2.3 Toma de variables

Variables de hábitat: 1. Cobertura vegetal: se tomó el tipo de cobertura en el lugar que el individuo era encontrado, 2. Altitud: se tomó la altura (SNM) en cada uno de los hábitats muestreados con GPS Garmin eTrex 10.

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Variables de microhábitats: 1. Sustrato: se identificaron cinco tipos de sustratos (fuste (Fu), roca (Ro), cabaña habitada (Ch), cabaña deshabitada (CD), tronco caído (Tr)) donde se encontraban asociados los lagartos, 2. Percha: se tomó la longitud y el diámetro de la percha de cada individuo con una cinta métrica y el nivel de rugosidad estimándola en una escala de uno a cinco dependiendo de la superficie, donde los números más bajos indican sustratos más lisos (Winchell et al., 2018), 3. Escala de rugosidad: se diferencia de acuerdo a lo mencionada por Winchell et al., (2016) donde la escala inicia de (1) árbol liso, madera procesada, (2) tronco con enredadera, suelo, ramas, (3) árbol estriado, árbol cubierto con raíces, árbol con oquedades, (4) roca y (5) pared de barro.

Variables ambientales: 1. Temperatura: se midió en el momento en el que se avistaban los individuos, 2. Humedad relativa: al igual que la temperatura fue tomada en el momento en que se avistaba cada uno de los individuos. Estas variables se midieron con un Termohigrómetro Extech RH 101.

Variables ecológicas: 1. Hora de avistamiento: se tomó la hora exacta en el momento en que los individuos eran observados, 2. Actividad: se hicieron anotaciones de las actividades en las que estaba cada uno de los individuos.

4.3. Fase de laboratorio

Los individuos recolectados bajo el permiso marco de recolecta de la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia (UPTC), fueron trasladados a las instalaciones de laboratorios, en donde a cada ejemplar se les realizó una disección en la parte lateral derecha, se les extrajo el estómago y posteriormente el contenido estomacal. Este último se fijó en alcohol al 70% (Pisani y Villa, 1974), luego de este procedimiento los individuos eran depositados en las arcas de la colección herpetológica de esta misma institución.

Los contenidos estomacales fueron identificados hasta el nivel taxonómico más bajo posible, siguiendo las claves taxonómicas de Borror y White (1998) específicas para cada categoría de presa y posteriormente fueron corroboradas las identificaciones con un experto en entomología.

4.4. Análisis de los datos

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4.4.1 Uso, ocupación y preferencia de hábitats y microhábitats

La preferencia de hábitat y microhábitat se analizó con el intervalo de Bonferroni (Byers et al., 1984), el cual demuestra que si los valores de los intervalos inferiores son mayores que el valor del uso esperado entonces prefiere (P), si el intervalo superior es menor que el uso esperado los individuos no presentaran preferencia (no prefieren-NP) y si los resultados del intervalo inferior es menor que el uso esperado y el uso esperado es menor que el intervalo superior los individuos usaran (usa, U) los diferentes tipos de hábitats y categorías de microhábitats. Para explorar la selección del hábitat y de las categorías de microhábitats, se usó el índice de Jacop II (Balzt, 1990), donde demuestra que si los valores son negativos los individuos evadirán las categorías de microhábitats, de los contrario si son positivos presentaran selección neutral (SN) a fuerte (SF), se realizaron los anteriores análisis para tener una idea de las interacción que ocurrieron en las diferentes poblaciones en cuanto a la preferencia y selección del hábitat y microhábitat , además de la amplitud del nicho.

Figura 6. Imagen tomada del programa Havistat, para los valores de uso y selección de lascategorías de microhábitats.

4.4.2 Periodo de actividad

El periodo de actividad se tabuló y analizó de acuerdo con el número de individuos observados por localidad en intervalos de una hora desde las 8:00 hasta las 18:00 h, para luego analizar y graficar el horario de actividad de los lagartos en las diferentes localidades. También se analizó la temperatura y la humedad relativa con el fin de encontrar similitud o diferencia en el periodo de actividad de las diferentes poblaciones de acuerdo a la temperatura y humedad de las horas registradas al momento de la observación de cada individuo.

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4.4.3 Composición de la dieta

La dieta se calculó por medio de la frecuencia de aparición (F.A.), mediante la fórmula F.A. = NE/NT, donde NE es el número de estómagos con determinadas presa y NT el número total de estómagos analizados. Asimismo, se calculó la dominancia trófica (D), con la fórmula D= NI/NTi, donde NI es el número total de un determinado ítem y NTi el número total de todas las categorías de presas encontradas. Los métodos mencionados son usados generalmente para el análisis de la dieta en lagartos (González et al., 2007; Peñuela et al., 2010).

4.4.4 Amplitud de nicho trófico

Se analizó la preferencia de la dieta de acuerdo con el contenido estomacal encontrado en cada individuo y se calculó la amplitud del nicho trófico (B) en cada población con el índice de diversidad de Levins (1968), = 1/ , donde pi es el 𝑛𝑛 2 uso proporcional de cada categoría de la dieta, y n es el número𝐵𝐵 ∑ de𝑖𝑖=1 ítems𝑝𝑝1 alimenticios. Si los valores de amplitud de nicho (B) son menores a 1 el uso del ítem será menor para la población (especialista) en comparación si el valor es 1, siendo este el valor de mayor uso (generalista).

Se usó el índice Levins (1968) debido a que calcula los resultados cuando la abundancia de la presa se desconoce o cuando la presa no es abundante en el hábitat (Feinsinger et al., 1981). El índice se calculó en el programa Havistat (Montenegro y Acosta, 2008). Se analizó el uso de la presa basado en el tipo de presa y se contrastaron el número y tipo de presa consumidas entre las poblaciones.

4.4.5 Relación de variables con el uso hábitat y microhábitats: filtros ambientales

Se relacionaron los diferentes tipos de variables con respecto al uso del hábitat y las categorías de microhábitats y se observó cuáles de esas variables influían en el tipo de uso, ya que las variables funcionan como filtros dentro del ambiente. Se analizaron las variables por medio de un análisis de componentes principales y se compararon los resultados entre las poblaciones, para tener una idea según los resultados del

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 16 análisis de cuáles eran las variables que influenciaban en mayor medida en el uso del habita y microhábitat, ya que las poblaciones se diferenciaron en uso.

5. Resultados

5.1 Aspectos generales de la población: abundancia y distribución por localidad

Se registraron 155 individuos, 109 lagartos en la localidad de Angostura (970-1020 m) y 46 en Quebrada Valencia (14-30 m). Por cada temporada se tuvo la siguiente situación, 142 individuos en la época de lluvias y 13 en la época seca. La localidad de Angostura presentó el mayor número de individuos tanto en la época seca (13) como en la época de lluvia (96). En cuanto a la abundancia por sexos, en Angostura se observaron 57 machos, 49 hembras y tres juveniles los cuales aún no se les diferenciaba el sexo, para Quebrada Valencia fueron observados 18 machos, 25 hembras y tres juveniles.

5.2 Periodo de actividad y avistamientos de los lagartos

El periodo de actividad de las poblaciones de Gonatodes vittatus se distribuyó de la siguiente manera en las diferentes localidades: en Angostura los individuos fueron registrados desde las 8:00 hasta las 17:00 h, con picos máximos de actividad entre las 8:30 y 10:00 h, siendo este el periodo horario que tuvo la temperatura más alta (25ºC y 35ºC) (Fig. 6). A partir de las 10:30 h, la actividad disminuyó y entre las 13:30 y 14:30 no se reportaron individuos, reanudándose la actividad a las 15:00 h. En Quebrada Valencia, el periodo de actividad de los lagartos se distribuyó en los mismos horarios reportados para Angostura, con picos máximos de actividad entre las 8:30 y 11:00 h. En las dos localidades, el pico máximo de actividad se reportó entre las horas que presentaron las temperaturas más altas del muestreo (Fig. 7).

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Figura 7. Número de G. vittatus observado por hora del día en cada localidad en las estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta.

Figura 8. Media y desviación estándar de la temperatura y humedad relativa de las dos localidades de muestreo. La temperatura y humedad se estandarizaron de acuerdo a la hora del día en que fueron observados los lagartos.

5.3 Uso y ocupación de hábitats y categoría de microhábitats

Los individuos de G. vittatus se distribuyeron en tres tipos de hábitat: zona de pastizal heterogénea, zona de cultivos mixtos y bosque de ribera. La abundancia observada por hábitat fue mayor en la zona de cultivos mixtos, con 99 individuos (0,8), para las

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 18 dos localidades, divididos en 47 hembras, 49 machos y tres juveniles avistados de 155 individuos observados durante los muestreos. Los lagartos se avistaron con mayor frecuencia en dos de las cinco categorías de microhábitats: cabaña habitada (CH) y cabañas deshabitadas (CD), los cuales fueron los microhábitats en donde más se registraron individuos de G. vittatus con un total de 85 divididos en 41 hembras, 41 machos y tres juveniles, valores que fueron soportado con los índices de Bonferroni (54,82) y de Jacop II (0,5). El tercer microhábitat con más individuos fue el fuste, con 41 avistamientos distribuidos en 23 hembras, 16 machos y dos juveniles avistados (20,66 y 0,8) (Fig. 6 y Tabla 2).

Figura 9. . Porcentaje de abundancia de individuos de G. vittatus en los diferentes tipos de hábitats disponibles para la preferencia, uso y selección.

El uso potencial y observado del hábitat fue proporcional a la abundancia por localidad y presentó un porcentaje de uso observado del 58% en el hábitat de zona de cultivos mixtos y el que presento el menor uso (6%) fue la zona de pastizal heterogénea (Tabla 1). El pastizal heterogéneo en Quebrada Valencia, tuvo un valor del 0% (-1), al igual que el bosque de ribera en Angostura. Los porcentajes de abundancias en términos de estructura de hábitat se debe a que en dichos hábitats (zona de cultivos mixtos, bosque de ribera y zona de pastizal heterogénea) hay características que los lagartos prefieren y los hacen selectivos por un tipo en específico, como lo demuestra

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 19 el índice de interpretación de Jacop II (Baltz, 1990), donde los lagartos presentan una fuerte selección en Angostura por la zona de cultivos mixto (0.50 ≥ 1), evitan el bosque de ribera (-1≥ - 0.5), y el pastizal heterogéneo podían o no encontrarse siendo esta hábitat indiferente para los lagartos (-0.25 ≥ 0.25). En Quebrada Valencia el pastizal heterogéneo fue evadido por los lagartos (-1≥ - 0.5) y el bosque de ribera el valor del índice demostró indiferencia (1) en la selección. Los lagartos mostraron selección de acuerdo con los patrones de uso de hábitat al elegir los tipos de hábitat donde la cubierta de árboles era menos densa y dominada por estructuras antrópicas, particularmente aquellos donde la presencia de cabañas con paredes de barro era mayor (Fig.5; Fig.8 y Tabla 1). Así mismo las mayores observaciones en la abundancia de los lagartos en Quebrada Valencia se dieron al momento en que el rango de temperatura se encontraba entre los 25 y 34 °C, presentando picos más alto de observación entre los 28 y 33 °C, en Angostura la mayor abundancia se dio entre los 22 y 31 °C, con los mayores picos de observaciones entre los 25 y 31 °C (Fig. 9), estos rangos de temperatura en los que se dieron la mayor observación de lagartos fueron cercanos a la temperatura promedio de cada localidad ( Fig. 7).

Figura 10. Rango de temperatura de avistaminetos de los lagartos en dos localidades con diferencias latitudinales en la Sierra Nevada de Santa Marta

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Bosque de Zona de cultivos Zona de pastizal Hábitat ribera mixtos heterogénea

n=46 n=99 n=10

Angostura -1 0,8 0,2

Quebrada 1 -1 -1 Valencia

Uso Inter. Pref. Del Ind. Pref Localidad Microhábitat esperado del p Selección Conf. microhábitat Jacop II microhábitat

Cabaña 54,82 67,38-92,62 < 0,005 P 0,5 SF

Fuste 36,33 0,56-15,44 < 0,01 NP -0,7 EV Angostura Roca 0,64 0-0 0 NP -1 EV

Tronco caído 17,21 9,74-32,26 < 0,026 U 0,1 IN

Cabaña 31,18 -12,74 < 0,005 NP -0,8 EV

Fuste 20,67 40,24-57,76 < 0,01 P 0,8 SF Quebrada Valencia Roca 0,36 -5,42 0 P 0,5 SN

Tronco caído 9,79 -12,74 < 0,026 U -0,3 EM

5.4 Composición de la dieta

Se analizó el contenido de 23 estómagos, nueve individuos de Quebrada Valencia y 14 de Angostura. En el 100% de los estómagos se halló algún tipo de contenido, representado por 58 ítems para Quebrada Valencia y 37 para Angostura, agrupadas en 14 categoría de presa (Tabla 1), de las cuales la población de Quebrada Valencia consumió 10 de esas categorías y en la población de Angostura se encontraron 12 de las 14 categorías de presas reportadas para las dos poblaciones en todos los estómagos examinados. La dieta de las especies estuvo representada por las categorías de presa ubicadas en los siguientes órdenes y familias pertenecientes a los artrópodos como, Isópoda, Coleóptera, Hymenoptera, Diptera, Aranae, Orthoptera, Hemiptera, Psocoptera, Dyctioptera, Trichoptera, Lepidoptera y familias

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 21 como, Acrididae, Onicidae, Formicidae, Blattodea, Lycocidae y Carabidae, también se encontró un individuo de Filum Plathelminthes.

En Quebrada Valencia, los ítems más frecuentes fueron representes de las categorías Hymenoptera (0,555), seguido de Isópoda (0,444), Coleoptera (0,444) y Aranae (0,444) con los mismos valores de frecuencia y por último Hemiptera (0,333), estos ítems también presentaron los mayores valores en dominancia, donde Isopoda obtuvo el valor más alto (0,392) ya que el número individuos de esta categoría fue mayor, seguido de Hymenoptera con 0,142 y el menor valor lo tuvo Coleoptera con 0,125. En Angostura, los ítems con mayor frecuencia de aparición (F.A) estuvieron representados por las categorías, Coleoptera (0,571), seguido de Hymenoptera (0,428) y Diptera (0,214) y los mayores valores de dominancia para esta población fueron para los órdenes Coleoptera (0,324), Hymenoptera (0,216) y por último Diptera con (0,108), (Tabla 3).

Tabla 3. Composición de la dieta de dos poblaciones de Gonatodes vittatus, en dos localidades al norte del Cribe colombiano. N= Número de individuos, Nº= Numero de categorías de presa, D= Dominancia trófica.

Presas Quebrada Valencia Angostura Población 1 y 2 (Categorías) (N=9) (N=14) (N=23) Nº FA D Nº FA D Nº FA D Isopoda 22 0,444 0,392 1 0,074 0,027 23 0,217 0,242 Coleoptera 7 0,444 0,125 13 0,571 0,324 20 0,521 0,21 Hymenoptera 8 0,555 0,142 8 0,428 0,027 16 0,478 0,168 Diptera 5 0,222 0,053 4 0,214 0,108 9 0,217 0,16 Orthoptera 5 0,222 0,089 1 0,071 0,027 6 0,13 0,107 Psocoptera 2 0,222 0,035 2 0,071 0,054 4 0,13 0,071 Isoptera 0 - - 1 0,071 0,027 1 0,043 0,017 Platelminthes 0 - - 1 0,071 0,027 1 0,043 0,017 Dyctioptera 1 0,111 0,017 2 0,142 0,054 3 0,13 0,053 Hemiptera 5 0,333 0,089 0 - - 5 0,13 0,089 Trichoptera 1 0,111 0,017 1 0,071 0,027 2 0,086 0,035 Aranae 5 0,444 0,089 0 - - 5 0,173 0,052 Lepydoptera 0 - - 1 0,071 0,027 1 0,043 0,017 (larva) Diptera (larva) 2 0,222 0,035 2 0,142 0,054 4 0,176 0,071 Total presas 58 37 95

Ambas poblaciones de lagartos compartieron algunas categorías de presa tales como Hymenoptera, Coleoptera, Psocoptera y Trichoptera entre otras (Tabla 1). Las categorías de presa más consumida por los lagartos en Quebrada Valencia fueron los órdenes Isopodos e Hymenoptera, encontrándose la primera categoría en cuatro ( 0, 444) de nueve estómagos analizados y la segunda en cinco (0,555), presentado

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 22 la dominancia más alta (0,392) Isopoda, en Angostura las categorías de presa más consumidas fueron Coleoptera e Hymenoptera, encontrándose la primera categoría en ocho (0,571) de 14 estómagos y la segunda en seis (0,428) estómagos, las dos poblaciones tuvieron categorías de presas diferentes, ya que en Quebrada Valencia se encontraron categorías como Hemiptera y Aranae y en Angosturas las categorías diferentes fueron Isoptera y Larva de Lepydoptera (Fig. 11).

Figura 11. Porcentaje de preferencia de categorías de presa de dos poblaciones de G. vittatus a lo largo de un gradiente altitudinal en las estribaciones de la SNSM. Las flechas indican el porcentaje de preferencia de cada población en cada localidad. Los colores indican la localidad a la que pertenece cada población, Verde (Quebrada Valencia) y Café o Marrón (Angostura).

5.5 Amplitud de nicho trófico

Los valores de amplitud de nicho trófico según el índice de diversidad de Levins, indican una mayor amplitud para la población de Angostura (0,433), que presento mayor número (12) de consumo de categoría de presa, mientras que la población en Quebrada Valencia conto con 10 categorías de presa y más baja amplitud de nicho de 0,245.

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5.6 Relación de variables con el uso del hábitat y microhábitats: filtros ambientales

La relación de las variables que funcionaron como filtros ambientales para el uso del hábitat y microhábitats, tuvo diferencias en cada una de las localidades y esas diferencias lograron definir características específicas en el uso del hábitat y categorías de microhábitats dentro de cada población. Las variables que presentaron esas diferencias fueron: la temperatura, con rangos entre 28 y 34 °C donde se tuvo el mayor número de observación de los lagartos, en Quebrada Valencia y en Angostura el rango donde se observó el mayor número de individuos estuvo entre los 23 y 31 °C (Fig. 7). La media de la humedad relativa en las dos localidades varió en un promedio porcentual de 7% (Fig. 7). El sustrato y el nivel de rugosidad del mismo presento diferencia en uso y selección, ya que los individuos de las dos poblaciones tuvieron preferencias diferentes por estos sustratos (Tabla 2), otro de estos filtro que evitaron que las dos poblaciones tuvieran similitud en la ocupación, uso y distribución dentro de los hábitats y microhábitats, fue la altura del suelo en donde se encontraron los individuos de las distintas poblaciones, por último se tiene la altitud la cual fue una de las variables que pudo influir en mayor medida en los patrones de uso y ocupación de las poblaciones, debido a la diferencia altitudinal a las cuales se encontraban sometidas las poblaciones. Las diferencias mencionadas entre las poblaciones se pueden observar en los resultados arrojados por el análisis de componentes principales (ACP), donde se explica que el porcentaje de varianza para el componente principal 1 es de 40.18%, dando como resultado que la variable que tuvo mayor peso dentro de este componente fue la altura (SNM), la cual pudo influir más en las diferencias que separan las poblaciones y para el segundo análisis de componente principales la variancia fue de 22.48% y la variable que presentó mayor influencia en las poblaciones fue la altura del suelo (Fig. 12).

En cuanto a la selección y estructura de los hábitats y microhábitats se diferenciaron en gran medida las dos localidades, ya que dentro de los tipos de hábitats como zona de cultivos mixtos la sección fue 0,8 en Angostura y 0,1 en Quebrada Valencia, en este mismo orden se encontró el bosque de ribera con -1 y 1 y la zona de pastizal heterogénea con 0,2 y -1 (Tabla 1). De acuerdo con el uso y selección de las categorías de microhábitat, en Angostura se tuvo valores en uso y selección según los índices, para la categoría de cabaña de 54,82 y 0,5, para fustes (36,33 y -7), para roca (0,64 y -1) y tronco caído (17,21 y 0,1), así mismo los valores de uso y

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 24 selección de esas categorías en Quebrada Valencia fue para la cabaña (31,18 y -8), fuste (20,66 y 0,8), roca (0,36 y 0,5) y por último el tronco caído (9,79 y -0,3), siendo esto valores diferente en cada localidad debido a la estructura y el sustrato de esas categorías.

En la dieta y la amplitud de nicho entre las poblaciones de las diferentes localidades se encontraron diferencias, debido a que en Angostura se contó con más categorías de presa (12) y la amplitud de nicho fue mayor (0,433) en comparación con Quebrada Valencia que presento 10 categorías de presa y la amplitud de nicho fue de 0,245.

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Figura 12. Análisis de componentes principales (ACP), diferencias en la utilización de hábitat y microhábitat de dos poblaciones de G. vittatus en las estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta.

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6. Discusión

6.1 Abundancia y distribución por localidad

La abundancia y distribución de los lagartos fue mayor en Angostura tanto en la época de lluvia como en la seca, debido a que esta localidad estaba dominada por una zona de pastizal heterogéneo que les ofrecía más sitios abiertos, la distribución de los Gonatodes vittatus se debió a que la especies se asocia más a las zonas intervenida por el hombre y prefirieren en mayor manera los microhábitats con sustratos artificiales como las cabañas el cual presento la mayor abundancia de individuos (86 %) dentro de todo el muestreo. Este tipo de distribución se debió a las condiciones que presentaron los hábitats y categorías de microhábitats, como la cobertura de vegetación, la disponibilidad de sustratos, la humedad relativa y la temperatura (Angilleta et al., 2002), las cuales juegan un papel importante en la abundancia y distribución por dichos hábitats. Basándose en las observaciones y los resultados obtenidos en el presente trabajo, se evidencia que el G. vittatus se distribuye y utiliza los hábitats intervenidos y las categorías de microhábitats que presente sustratos o estructuras artificiales, lo que indica que estos tipos de hábitats y categorías de microhábitats ofrecen buena condición en cuanto a la disponibilidad de alimento o refugio. No obstante esta especie se encontró en menor abundancia en los hábitats naturales y pudo ser debido a que estos lagartos no tiene preferencia única por un tipo de habita, como se reportó en G. humerallis, ya que esta especie puede habitar tanto en bosques como en estructuras humanas (Cunha et al., 1985; Vanzolini 1986; Vitt et al., 1997, 2000; Carvalho et al., 2008)

6.2 Periodo de actividad y avistamientos de los lagartos

La hora de actividad y abundancia de las poblaciones de G. vittatus mostraron concordancia en las dos localidades (Fig. 6) y la temperatura en esos picos de actividad jugó un papel importante, ya que a dichas horas en las localidades la temperatura donde se avistaron más individuos fue en el rango de 22 a 34 °C (Fig. 9), datos similares a los reportado por Agudelo (2011) en G. albogularis, el cual se observó activo en un rango de temperatura de 23 a 28 °C. Aunque a los 29 y 34 °C en las dos localidades se detectó una disminución en la observación de los individuos G. vittatus, esta disminución pudo ser debido a las condiciones térmicas del microhábitat en lugar de que los lagartos evitaran este rango de temperatura, debido

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 27 a que las condiciones térmicas en las diferentes categorías de microhábitats pueden variar a lo largo del día (Bustos et al., 2013), como lo encontrado en G. albogularis, que a los 28 °C disminuyó el pico de observación de los individuos, puesto que los microhábitats a esa temperatura estaban más fríos o presentaban la misma temperatura que el individuo observado (Agudelo, 2011), ya que en varios trabajos se ha observado que la temperatura corporal de las lagartijas se encuentra relacionada con la temperatura del aire y del sustrato (Huey y Pianka 1977; Woolrich- Piña et al., 2006; Bustos et al., 2013). Estos resultados encontrados demuestran que las poblaciones de G. vittatus se observan en mayor medida en esos horarios debido a que en ese momento el microhábitat donde se encuentran puede presentar temperaturas óptimas (Lara et al., 2013). Sin embargo, en este trabajo no se tomaron datos de la temperatura operativa de los lagartos, ni de la oferta térmica que le brindan los sustratos, lo cual permitiría explicar los efectos causados por la temperatura y la oferta térmica en los patrones de actividad de los lagartos.

6.3 Uso y ocupación de hábitats y categoría de microhábitats

Las poblaciones de G. vittatus se diferenciaron en uso y ocupación de hábitat y categorías de microhábitat, debido a que la población en Angostura prefería los sustratos artificiales, aunque algunos individuos utilizaban en menor medida los sustratos naturales. Este patrón de uso y ocupación es similar a lo encontrado por Winchell et al. (2018) en Anolis cristatellus, donde reportaron que la especie utiliza sustratos artificiales y naturales. Por lo contrario, para el presente estudio la población de Quebrada Valencia usaba menos los hábitats y las categorías de microhábitats artificiales, presentando mayor preferencia por el bosque de ribera (1) y el fuste (0,8), siendo estos de tipo natural. Este patrón de preferencia pudo deberse a que la forma en que estaban construidas las habitaciones humanas (Cabañas), ya que en Quebrada Valencia no contaban con muros o paredes de barro como en Angostura, donde estos podían tener más recursos como lugares de refugios y disponibilidad de alimento debido a dichas estructuras (Fig. 8). Los datos encontrados para el estudio proponen que las poblaciones de G. vittatus prefieren hábitats y microhábitats antrópicos y usan o evitan en menor medida los naturales. Aunque en Quebrada Valencia los datos obtenidos fueron diferentes por la dominancia de los hábitats, ya que si en este sitio la dominancia de hábitats fuera similar ha Angostura los individuos preferirían estos hábitats y microhábitat antrópicos, debido a la preferencia que tiene los individuos, la cual se ha reportado para otras especies de

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 28 mismo género (Vitt y Barros, 1997). Este patrón se podría explicar por algunos requerimientos dentro de los hábitats, ya sea por la disponibilidad de los recursos como el alimento y refugio que los hábitats naturales les estaría ofreciendo escasamente, o bien sea por la depredación o competencia con otras especies.

El análisis detallado de los resultados por localidades demostró la mayor ocupación de hábitats y microhábitats se presentó en Angostura, debido a que en esta localidad la disponibilidad de categorías de microhábitats que les ofrecían sustratos artificiales era más abundante, los cuales se encontraban provistos de refugio y alimento. Esto apoya la idea de que los lagartos ocupaban con frecuencia aquellos hábitats que dentro de su estructura tenía sustratos artificiales o lugares intervenidos que estos aprovechan (Winchell et al., 2018). De acuerdo con estos resultados es probable que en Quebrada Valencia la abundancia y el uso sea menor, ya que la localidad presenta una cobertura de dosel cerrado que impedía la entra de los rayos del sol reduciendo los sitios de termorregulación. Aunque esta localidad disponía de microhábitats con sustratos artificiales, los lagartos prefirieron el fuste de los árboles (Fig. 8). Esto se podría explicar por la estructura de dichos sustratos, disminuyendo de esta manera el uso y la abundancia en las categorías de microhábitats, ya que además de ocupar los microhábitats naturales en su mayoría, también ocupaban los artificiales teniendo una distribución heterogénea dentro del hábitat. Los resultados indican que los lagartos evitaron los hábitats con cobertura de dosel cerrado, aunque esta situación fue más notable en Angostura, ya que en Quebrada Valencia el hábitat dominante es el bosque de ribera, patrón que también fue observado por Santos et al. (2008), quienes determinaron que los lagartos evitaban con mayor frecuencia los sitios que tienen gran cobertura de arbórea.

6.4 Composición de la dieta

Las categorías de presas consumidas con mayor frecuencia en las dos poblaciones de G. vittatus fueron Hymenoptera, Coleoptera y Diptera, que son los grupos más abundantes y mayor diversificados en todo el neotrópico (Fernández y Sharkey, 2006; Rojas Murcia, Carvajal Cogollo y Cabrejo Bello, 2016), siendo Isopoda y Coleoptera las categorías más consumidas por los poblaciones en cada localidad (Tabla 2 y Fig. 11). Estos resultados difirieron con lo encontrado en especies del mismo género reportadas por Vitt et al. (1997) y Vitt et al. (2003) (Gonatodes

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 29 hasemani y G. humeralis en Brasil) en donde reportan que la categoría más consumida por estas especies fue Hymenoptera. Además, la dieta de G. vittatus para una de las poblaciones (Quebrada Valencia), también fue diferente a lo reportado en el trabajo realizado por Peñuela (2010), puesto que la categoría más consumida en Quebrada Valencia fue Isopoda, aunque en la población de Angostura la categoría más consumida fue Coleoptera de manera similar a lo reportado por Peñuela en 2010. En cuanto a las diferencias en las categorías de presa poco comunes consumidas en las diferentes localidades, la población en Quebrada Valencia tuvo dos categorías de presa que no se encontraron en Angostura, las cuales fueron Hemiptera y Araneae con frecuencias de aparición en la población de 0,333 y 0,444 (Tabla 3). En la población de Angostura se encontraron tres categorías que estaban ausentes en Quebrada Valencia (Isoptera, Lepidoptera y Platyhelminthes), con frecuencias de aparición relativamente bajas de 0,071 para las tres categorías en comparación con otras categorías encontradas.

La diferencia en la preferencia de la dieta probablemente ocurrió de manera natural por la variación de las comunidades de artrópodos que se distribuyen a lo largo del gradiente altitudinal, lo cual sugiere nuevas categorías en la dieta debido a la ausencia de algunos grupos de artrópodos en las diferentes localidades, como lo reportado por Celi et al. (2004), donde encontraron diferencias en la estructura, composición y abundancia de especies de escarabajos a diferentes niveles altitudinales. En la dieta de G. vittatus en este estudio, se encontraron categorías de presa que en otros trabajos no se reportaron como los órdenes Dyctipotera, Trichoptera y un individuo del filo Platyhelminthes (Fig. 11). La frecuencia de aparición de la categoría Hymenoptera (hormigas) fue alta (0,555 y 0,428) para las dos poblaciones, porque en comparación con otras categorías esta presenta menor tamaño y en adición los cotos en búsqueda no presentan mayor dificultad, ya que ellas se encuentras agrupadas en nidos, columnas o agregadas en colonias (Krebs, 1989; Roca, 1999; Peñuela., et al., 2010).

6.5 Amplitud de nicho

La diferencia en la amplitud de nicho pudo deberse a que la población en Angostura se encontraba más asociadas a los hábitats y categoría de microhábitats que presentaban sitios intervenidos y sustratos artificiales donde podría haber mayor disponibilidad de alimento y categorías de presa. Esta diferencia también pudo

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 30 deberse a la distribución de las comunidades de artrópodos a lo largo del gradiente, ya que pueden encontrarse nuevas categorías de presa o puede que algunas categorías desaparezcan a medida que el gradiente aumenta (Castro et al., 2008).

6.6 Filtros ambientales

Aquellas condiciones ambientales o variables que actúan como filtros y ejercen mayor presión en las especies permiten que solamente algunos rasgos persistan, en el uso y selección del hábitat y microhábitat (Zobel, 1997). Debido a esto, las poblaciones podrían seguir ciertos patrones en el uso y selección de hábitats. En este estudio, los patrones de uso fueron limitados por aquellos filtros ambientales que permitieron o no a las poblaciones ocupar los hábitats intervenidos y categorías de microhábitats con sustratos artificiales diferenciándose de los naturales, ya que los lugares antrópicos muestreados presentaban menos o ninguna cobertura de dosel y la superficie de los microhábitats contaba con sustratos artificiales y refugios disponibles que los lagartos podían aprovechar, como lo menciona Winchell et al. (2018) que la aparición de hábitats y microhábitats artificiales o urbanos en algunas ocasiones pueden generar nuevos espacios ecológicos que las lagartijas pueden aprovechar y colonizar. Esto se demuestra con los resultados del análisis de la interpretación de Jacop II, el cual explica que el hábitat que presentó mayor selección por los individuos fue la zona de cultivos mixtos. Los demás tipos de hábitats eran evitados o les eran indiferentes, debido probablemente a que dentro de este tipo de hábitat se encontró una de las categorías de microhábitat más usada por los lagartos. En cuanto a los datos del uso, ocupación y preferencia de microhábitats analizados con el intervalo de Bonferroni e interpretación de Jacop II, arrojaron nuevamente que los individuos de la población en Angostura prefirieron aquellas categorías de microhábitats artificiales y usaron solo una categoría natural el cual fue el tronco caído y no prefirieron las otras dos categorías naturales (fuste y roca). En comparación con Quebrada Valencia, esta población se diferenció, ya que los lagartos prefirieron las categorías de microhábitats naturales como el fuste y usaron las otras dos (tronco caído y roca), usando en mayor medida el tronco caído (Fig. 8). Estas diferencias en las poblaciones se pudo ver reflejada también en la abundancia, ya que Angostura tuvo el mayor número de individuos, debido a las características del sitio, donde los individuos se han sabido adaptar completamente a los hábitat intervenidos y microhábitat artificiales obteniendo mayores tasas de crecimiento en

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 31 la población a diferencia de los naturales (McKinney, 2006; Grant et al., 2011; Forman, 2014 ; Winchell et al., 2018).

Por último, la selección de los microhábitats en Quebrada Valencia se vio reflejada en el fuste como era de esperarse ya que esta categoría presentó el mayor número de individuos, evitando las cabañas y troncos caídos y presentado indiferencia por la roca. En Angostura, la cabaña (CH, CD) presentó la mayor selección (SF) y el tronco caído tuvo una selección neutral (SN) según la interpretación de los datos, además otros dos microhábitats naturales fueron evitados. No obstante, este patrón se mantuvo en las poblaciones debido a que los filtros ambientales a los que se encuentran sometidas restringen tanto la presencia como la abundancia de las especies (Hooper et al., 2005; Mouillot et al., 2007; Mason et al., 2008; Córdova- Tapia y Zambrano, 2015). Consecuentemente, si estos filtros son los responsables en el uso de los hábitats y microhábitats era de esperarse que la población que se encontraba más asociada a los ambientes antrópicos tuviera uso y amplitud de nicho mayor, permitiéndole tolerar la condiciones que dichos filtros les imponía (Zobel 1997; Mason et al., 2008).

7. Conclusiones

Los resultados obtenidos en este trabajo permitieron dilucidar variables que juegan un papel importante en los cambios ecológicos en dos poblaciones de Gonatodes vittatus en un gradiente altitudinal del área de influencia de la Sierra Nevada de Santa Marta, ya que las poblaciones se diferenciaron en el uso, ocupación y selección de los hábitats y categorías de microhábitat a lo largo del gradiente. Asimismo, las poblaciones evaluadas presentaron diferencias en algunas categorías de la dieta y se encontró que estas poblaciones consumieron categorías de presa diferentes a lo reportado en estudios anteriores. Los periodos de actividad en las dos poblaciones fueron similares, siguiendo un patrón de actividad con picos máximos que iban de las 8:00 a las 11:00 h, para las dos poblaciones. De acuerdo con el gradiente altitudinal y las variables ambientales que se encuentran en él y que juegan un papel importante como motores de cambios ecológicos en la especie, pueden estar moldeando a la población que se encuentre a mayor altura de tal manera que puedan diferenciarse una de las otras como dos especies. No obstante, dentro del estudio no se abarcó la época seca completamente por lo que es necesario realizar muestreos más amplios en esta época, ya que podría estar variando lo encontrado, debido a

Universidad del Magdalena Facultad de Ciencias Básicas Programa de Biología 32 que en los sistemas de bosque seco tropical estacional la dinámica entre épocas climáticas y la heterogeneidad en el ambiente hacen que los recursos espaciales y tróficos varíen a lo largo del año afectando la abundancia (Janzen, 1988; Rojas Murcia et al., 2016).

8. Recomendaciones

Se recomienda ampliar los muestreos en la témpora seca, debido a que por cuestión de presupuesto solo se tomó el inicio de esta temporada y es probable que a lo largo de la temporada se encuentren mayores diferencias en los distintos aspectos de la autoecología estudiados. Además de realizar muestreos en el mismo gradiente que incluyan un sitio intermedio para una mejor observación y comparación con los resultados obtenidos en este trabajo. Por ultimo incentivar con esta investigación como base a la realización de diversos estudios en ecología de lagartos en los diferentes ecosistemas en el departamento Magdalena y así observar los cambios ocasionados ya sea por los gradientes altitudinales, por la trasformación en el paisaje u otras problemáticas que afecten la autoecología de las especies y a sus poblaciones.

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