BOLETÍN CIENTÍFICO CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL Vol. 22 No. 2

SCIENTIFIC BULLETIN MUSEUM CENTER NATURAL HISTORY MUSEUM Vol. 22 No. 2

bol.cient.mus.his.nat. Manizales () Vol. 22 No. 2 222 p. julio-diciembre ISSN 0123-3068 ISSN: 2462-8190 de 2018 (Impreso) (En línea)

ISSN 0123–3068 (Impreso) ISSN: 2462-8190 (En línea) -Fundada en 1995- BOLETÍN CIENTÍFICO Nueva periodicidad semestral CENTRO DE MUSEOS Tiraje 150 ejemplares Vol. 22 No. 2, 222 p. MUSEO DE HISTORIA NATURAL julio-diciembre, 2018 Manizales - Colombia

Rector Alejandro Ceballos Márquez Vicerrector Académico Marco Tulio Jaramillo Salazar Vicerrectora de Investigaciones y Postgrados Luisa Fernanda Giraldo Zuluaga Vicerrector Administrativo Manuel Humberto Jiménez Ramírez Vicerrectora de Proyección Universitaria Patricia Salazar Villegas Decano Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Marco Tulio Jaramillo Salazar Centro de Museos Olga Lucía Hurtado

Boletín Científico Revista especializada en estudios Centro de Museos de Historia Natural y áreas Museo de Historia Natural biológicas afines.

Director Julián A. Salazar E. Médico Veterinario & Zootecnista (MVZ). Universidad de Caldas, Centro de Museos.

Indexada por Publindex Categoría A2 Zoological Record SciELO Index Copernicus Scopus

Cómite Editorial Cómite Internacional Ricardo Walker Ángel L. Viloria Investigador, Fundador Boletín Biólogo-Zoólogo, Ph.D., Centro Científico Museo de Historia de Ecología, IVIC, Natural, Universidad de Caldas Tomasz Pyrcz Luis Carlos Pardo-Locarno Entomólogo, Ph.D., Museo de Ingeniero Agronómo, Ph.D., MSc., Zoología Universidad Jaguellónica, CIAT Palmira, Valle Polonia John Harold Castaño Zsolt Bálint MSc. Programa Biología, Biologo, Ph.D., Museo de Historia Universidad de Caldas Natural de Budapest, Hungría Luís M. Constantino Carlos López Vaamonde Entomólogo, MSc., Centro Ingeniero Agrónomo, Entomólogo, de Investigaciones para el café MSc., Ph.D., BSc. Colegio -CENICAFÉ - Imperial de Londres, UK Cristobal Ríos M. George Beccaloni Biólogo, Centro de Ecología Zoologo, Ph.D., BSc.- Colegio IVIC, , Venezuela Imperial de Londres, UK Gabriel Jaime Castaño Olaf Hermann H. Mielke Ingeniero Forestal, Departamento Zoólogo, Ph.D., Departamento de de Recursos Naturales y Medio Zoología, Universidad Federal de Ambiente, Universidad de Caldas Paraná, Brasil Ricardo Álvarez León Roger Roy Biólogo Marino, MSc. Fundación Entomólogo, Ph.D., Museo de Maguaré, Manizales Historia Natural de París, Francia Comité Técnico de apoyo a edición Coordinador Comité Técnico Juan David Giraldo Márquez Diagramación Juan David López González Corrección de Estilo Camilo Sepúlveda Betancurth Traducción de resúmenes al inglés Silvia L. Spaggiari Implementación metodología SciELO Carlos Fernando Nieto Betancur Soporte Tecnológico Carlos Eduardo Tavera Pinzón

Ventas, Suscripciones y Canjes Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados Universidad de Caldas Sede Central Dirección: Calle 65 No. 26-10 Apartado Aéreo: 275 Teléfonos: (+6) 8781500 ext. 11222 - 11442 E-mail: [email protected] [email protected] Manizales – Colombia

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CONTENIDO

CONSERVACIÓN Y BIODIVERSIDAD EN AGROECOSISTEMAS Conservation and Biodiversity in Agroecosystems

CHINCHES HARINOSAS EN RAÍCES DE CAFÉ Y SU FLORA ARVENSE ASOCIADA EN EL DEPARTAMENTO DE NARIÑO

MEALYBUGS IN ROOTS OF COFFEE AND ITS ASSOCIATED HERBACEOUS IN THE DEPARTAMENT OF NARIÑO

Oscar H. Mora M., Andrea A. Ramos P., Tito Bacca 15

ACTIVIDAD INSECTICIDA DEL CALDO SULFOCÁLCICO SOBRE Hypothenemus hampei (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE)

INSECTICIDE ACTIVITY OF LIME SULPHUR ON Hypothenemus hampei (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE)

Miguel Ángel Cabrera Marulanda, Jacobo Robledo Buriticá & Alberto Soto Giraldo 24

CONTROL MICROBIOLÓGICO DE saccharalis Fabricius (: ) EN CAÑA PANELERA A NIVEL DE CAMPO

MICROBIOLOGICAL CONTROL OF Diatraea saccharalis Fabricius (LEPIDOPTERA: CRAMBIDAE) IN SUGARCANE UNDER FIELD CONDITIONS

Marco Antonio Zúñiga-Oviedo y Alberto Soto-Giraldo 33

EXPERIENCIAS DEL CULTIVO DE LA MORERA Morus alba. L., 1753 (ROSALES: ) Y SU UTILIZACIÓN EN LA ALIMENTACIÓN DE TILAPIA NILÓTICA Oreochromis niloticus, Trew, 1984 (PERCIFORMES: CICHLIDAE) PARA PROGRAMAS DE SEGURIDAD ALIMENTARIA EN EL TRÓPICO

EXPERIENCES OF THE CULTIVATION OF MULBERRY Morus alba L., 1753 (ROSALES: MORACEAE) AND ITS USE IN FEEDING NILE TILAPIA -Oreochromis niloticus, Trew, 1984- (PERCIFORMES: CICHLIDAE) FOR FOOD SECURITY PROGRAMS IN THE TROPICS

Christine M. Hahn-von-Hessberg, Alberto Grajales-Quintero, Sebastian Grajales-Hahn 42

bol.cient.mus.his.nat. Manizales (Colombia) Vol. 22 No. 2 222 p. julio-diciembre ISSN 0123-3068 ISSN: 2462-8190 de 2018 (Impreso) (En línea) ZOOLOGÍA VERTEBRADOS Vertebrate Zoology

BIRDS OF UNIVERSIDAD DE LOS LLANOS (, COLOMBIA): A RICH COMMUNITY AT THE ANDEAN FOOTHILLS-SAVANNA TRANSITION

AVES DE LA UNIVERSIDAD DE LOS LLANOS (VILLAVICENCIO, COLOMBIA): UNA RICA COMUNIDAD EN LA TRANSICIÓN ENTRE EL PIEDEMONTE ANDINO Y LA SABANA

Jorge Enrique Avendaño, Nattaly Tejeiro-M., Jessica Díaz-Cárdenas, Jhon Jairo Amaya-Burgos, Andrés Felipe Aponte, Natalie Gamboa, Yoliver Esmeralda José Salcedo-Sarmiento, Álvaro Javier Velásquez-Suárez & Andrea Morales-Rozo 51

EL CASO DE LA NUTRIA NEOTROPICAL (Lontra longicaudis Olfers, 1818) COMO MASCOTA EN EL RÍO MAGDALENA (COLOMBIA)

THE CASE OF THE NEOTROPICAL OTTER (Lontra longicaudis Olfers, 1818) AS A WILD PET AT THE MAGDALENA RIVER (COLOMBIA)

Carlos Andrés Restrepo, Álvaro Botero Botero, Juan Camilo Puerta Parra, Lida Marcela Franco Pérez & Giovany Guevara 76

NEW RECORD OF Hyachelia tortugae BARNARD, 1967, AN AMPHIPOD EPIBIONT ON GREEN TURTLES Chelonia mydas (LINNAEUS, 1758) FROM GORGONA ISLAND (COLOMBIAN PACIFIC)

NUEVO REGISTRO DE Hyachelia tortugae BARNARD, 1967, UN ANFÍPODO EPIBIONTE DE LA TORTUGA VERDE Chelonia mydas (LINNAEUS, 1758) EN ISLA GORGONA (PACÍFICO COLOMBIANO)

Bellineth Valencia, Laura Sampson, Alan Giraldo 84

SISTEMATIZACIÓN Y ESTIMACIÓN DEL ÍNDICE DE SALUD DE LA COLECCIÓN DE MAMÍFEROS (MAMMALIA) DEL MUSEO DE HISTORIA NATURAL DE LA UNIVERSIDAD DE CALDAS, COLOMBIA

SYSTEMATIZATION AND ESTIMATION OF THE HEALTH INDEX OF THE MAMMALS (MAMMALIA) COLLECTION OF THE NATURAL HISTORY MUSEUM AT UNIVERSIDAD DE CALDAS, COLOMBIA

Néstor Daniel Castaño Ramírez & Héctor E. Ramírez-Chaves 90 ZOOLOGÍA INVERTEBRADOS Invertebrate Zoology

ESTRUCTURA POBLACIONAL DE ORNATA RAMBUR 1842 (: ) EN DOS FRAGMENTOS DE BOSQUE SECO TROPICAL EN EL DEPARTAMENTO DEL ATLÁNTICO, COLOMBIA

POPULATION STRUCTURE OF MECISTOGASTER ORNATA (ODONATA: PSEUDOSTIGMATIDAE) IN TWO FRAGMENTS OF TROPICAL DRY FOREST, IN THE DEPARTMENT OF ATLANTIC, COLOMBIA

Brayan Díaz Flórez, María Pozo García, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández 107

COMPOSICIÓN Y DISTRIBUCIÓN DE LOS CRUSTÁCEOS DE PROFUNDIDAD CAPTURADOS CON NASAS EN EL ÁREA MARINA DEL DEPARTAMENTO DEL MAGDALENA CARIBE COLOMBIANO

COMPOSITION AND DISTRIBUTION OF DEEP WATER CAPTURED WITH TRAPS IN THE MARITIME AREA OF THE DEPARTMENT OF MAGDALENA, COLOMBIAN CARIBBEAN

Daniel Pérez Andrés Franco & Jorge Paramo 132

INVENTARIO DE MARIPOSAS DIURNAS (LEPIDOPTERA: HESPERIOIDEA-PAPILIONOIDEA) DE LA RESERVA FORESTAL PRODUCTORA PROTECTORA DE LA CUENCA ALTA DEL RÍO (RFPP-CARB)

DIURNAL (LEPIDOPTERA: HESPERIOIDEA- PAPILIONOIDEA) INVENTORY OF THE PROTECTIVE PRODUCTIVE FOREST RESERVE IN THE UPPER BASIN OF RÍO BOGOTÁ (PPFR-UBRB)

Efraín Reinel Henao-Bañol, Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M 144

RECORD OF sinaloensis (COPEPODA: : CANTHOCAMPTIDAE) FROM THE CARIBBEAN COAST OF COLOMBIA

REGISTRO DE Cletocamptus sinaloensis (COPEPODA: HAPARTICOIDA: CANTHOCAMPTIDAE) DE LA COSTA CARIBE DE COLOMBIA

Juan M. Fuentes-Reinés, Samuel Gómez & Edgar F. Dorado-Roncancio 172 VALORACIÓN DE METODOLOGÍA ALTERNATIVA PARA EL CONTROL DEL CARACOL GIGANTE AFRICANO (Achatina fulica)

VALUATION OF ALTERNATIVE METHODOLOGY FOR THE CONTROL OF THE GIANT AFRICAN SNAIL (Achatina fulica)

Angie Patiño-Montoya & Alan Giraldo 183

DESCRIPCIÓN DE LA HEMBRA DE Atlides dahnersi Bálint, Constantino & Johnson, 2003 Y EL MACHO DE Adelpha justina maira Orellana, 1996, EN COLOMBIA

DESCRIPTION OF THE Atlides dahnersi -Balint, Constantino & Johnson, 2003 FEMALE AND THE Adelpha justina maira Orellana, 1996 MALE IN COLOMBIA

Gabriel Rodríguez-G. 193

NOVEDADES EN HISTORIA NATURAL NATURAL HISTORY NEWS 200

AUTORES AUTHORS 206

INSTRUCCIONES A LOS AUTORES AUTHOR GUIDELINES 210 La Verdadera generosidad para con el futuro consiste en entregarlo todo al presente Albert Camus (1913-1960)

CONSERVACIÓN Y BIODIVERSIDAD EN AGROECOSISTEMAS CONSERVATION AND BIODIVERSITY IN AGROECOSYSTEMS

BOLETÍN CIENTÍFICO bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2), julio-diciembre, 2018. 15-23. ISSN: 0123-3068 (Impreso) ISSN: 2462-8190 (En línea) CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL CHINCHES HARINOSAS EN RAÍCES DE CAFÉ Y SU FLORA ARVENSE ASOCIADA EN EL DEPARTAMENTO DE NARIÑO*

Oscar H. Mora M.1, Andrea A. Ramos P.2, Tito Bacca3

Resumen

Objetivos: En esta investigación se estudiaron las chinches harinosas (Hemiptera: Pseudococcidae y Putoidae) presentes en las raíces de café (Coffea arabica L.) y de arvenses asociadas a este cultivo. Alcance: En los municipios de Sandoná, Consacá, La Unión, San Pablo y San José de Albán, departamento de Nariño, Colombia. Metodología: Se recogieron 114 muestras a partir de raíces de café y de 17 especies de plantas arvenses asociadas a este cultivo, pertenecientes a las familias botánicas Asclepidaceae, Asteraceae, Commelinaceae, Cyperaceae, Poaceae, Plantaginaceae, Polygonaceae, Solanaceae. Los insectos se colectaron de forma manual, en raíces de plantas que presentaran alguna sintomatología asociada al ataque de estos insectos tales como clorosis y debilitamiento. La identificación taxonómica se realizó a partir de ejemplares montados en lámina para microscopía después de diferentes procesos, con base en la comparación de la morfología externa de las hembras adultas con las claves establecidas para el grupo. Principales resultados: Se identificaron por primera vez en Nariño en el cultivo de café, dos especies pertenecientes a los géneros Puto Signoret ( Putoidae) y Dysmicoccus Ferris (Pseudococcidae). Conclusión: Esta información es importante para incorporarla dentro de planes de manejo integrado de plagas en zonas productoras de café en Nariño y en Colombia. Con este trabajo se aumenta el conocimiento en la distribución de las especies de insectos escama del café en el país.

Palabras clave: Pseudococcidae, Putoidae, Puto, Dysmicoccus, Coffea.

* FR: 25-II-18. FA: 2-V-18. 1 Ingeniero Agrónomo, Ingeniero Agrónomo, egresado de la Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad de Nariño, Pasto, Nariño, Colombia. E-mail: [email protected]. 2 I. A. Ph.D. en Ciencias Agrarias, énfasis Entomología, Instituto Colombiano Agropecuario ICA, Bogotá, Colombia. E-mail: [email protected]. 3 Profesor Titular, Facultad de Ingeniería Agronómica. Universidad del Tolima, Ibagué, Tolima, Colombia. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: MORA-M, O.H., RAMOS-P, A.A. & BACCA, T., 2018.- Chinches harinosas en raíces de café y su flora arvense asociada en el departamento de Nariño. Bol.Cient.Mus.Hist.Nat.U.de Caldas, 22 (2): 15-23. DOI: 10.17151/ bccm.2018.22.2.1 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 15-23 Key words: Pseudococcidae, Putoidae, Puto, Coffea. Dysmicoccus, a Coffeaspp. y117 específicamente aCoffeaarabica. (2016) yGARCÍA etal.(2016)referencian 187 especiesdeinsectosescamaasociados económica. enplagas deimportancia ambientales, sepuedenconvertir VINOD etal. alsuccionarlasaviadeplanta y,tallos, ramasyfrutos; condiciones bajociertas 2014). Estosinsectospuedenalimentarseendiferentes delcafé:raíces, estructuras suborden Sternorryncha, infraorden &HODGSON, Coccomorpha(WILLIAMS alordenLas chinchesharinosasocochinillassoninsectosquepertenecen Hemiptera, café, elminador, lascochinillasylosbarrenadores (LEPELLEY, 1973). fitófagas del café, decuales se destacan como plagas clave deeste cultivo la broca de insectos yácaros (WALLER etal.,2007);deéstos,aproximadamente 850sonespecies El caféesunaplantaperenne entre quetieneasociadas3000especiesdeartrópodos, INTRODUCCIÓN isenrichedwith thiswork. the speciesofmealybugscoffeeincountry producing areas inNariño andinColombia.Theknowledge inthedistributionof tobeincorporatedintointegratedpestmanagement plansincoffee is important identified forthefirsttimeincoffee crops in Nariño. Conclusion:Thisinformation Puto Signoret (Putoidae Ferris family)andDysmicoccus (Pseudococcidae family)were codes establishedforthegroup. Main results: Two speciesbelongingtothegenus on thecomparisonofexternalmorphologyadultfemalewithdetaxonomic was madefrom specimensplacedinmicroscope slidesafterdifferent processes based weakening associatedwiththeattackoftheseinsects.Thetaxonomic identification ally inroots ofplantsthatpresented somesymptomatologysuch aschlorosis and Plantaginaceae, Polygonaceae specimens were collected manu- and Solanaceae. The botanical familiesAsclepidaceae,Asteraceae,Commelinaceae,Cyperaceae, Poaceae, fee and17speciesofherbaceousplantsassociatedwiththiscrop, belongingtothe Nariño. La Union, San Pablo andSan José of deAlbán,municipalitiesoftheDepartment studied inthisresearch. Scope: roots ofcoffee(Coffeaarabica L.)andherbaceousplantsassociatedtothiscrop were Objectives: Themealybugs(Hemiptera: Pseudococcidae and Putoidae) present in Abstract 16 HERBACEOUS PLANTS IN THE DEPARTAMENT OFNARIÑO MEALYBUGS INROOTS OFCOFFEE ANDITS ASSOCIATED Methodology: Atotalof114sampleswere collectedfrom roots ofcof- Oscar H.Mora M.,Andrea P., A.Ramos Tito Bacca This research wascarriedoutin Sandoná, Consacá, Chinches harinosas en raíces de café y su flora arvense asociada en el departamento de Nariño 17 En países productores de café como El Salvador, Brasil, Guatemala, Honduras, Puerto Rico, Cuba y Costa Rica, los insectos escama se consideran una plaga, destacándose especies pertenecientes a los géneros y familias: Dysmicoccus Ferris, Planococcus Ferris y Pseudococcus Westwood de la familia Pseudococcidae, Rhizoecus Künckel d’Herculais y Geococcus Green de la familia Rhizoecidae y Puto Signoret, familia Putoidae (VILLEGAS et al., 2009).

En Colombia, los insectos escama rizófagos son una limitante fitosanitaria en la producción de café desde la época del almácigo hasta la producción, pues ocasionan daño directo a la planta en el desarrollo y crecimiento, necrosando las raíces y eventualmente ocasionando la muerte de los árboles (GIL et al., 2015). La sintomatología presentada por el ataque de estos insectos puede ser clorosis, caída prematura de hojas y en general, debilitamiento de la planta, deficiencias nutricionales y susceptibilidad al ataque de enfermedades como Cercospora coffeicola y Ceratocystis fimbriata (VILLEGAS et al., 2009).

Según GIL et al. (2015), en Colombia las especies de insectos escama rizófagas más generalizadas y que ocasionan mayores daños al cultivo del café son Puto barberi (Putoidae), seguida de Dysmicoccus texensis, Pseudococcus jackbeardsleyi (Pseudococcidae) y Neochavesia caldasiae (Rhizoecidae). Estas cochinillas secretan sustancias azucaradas que sirven de alimento a hormigas de varias especies y, a su vez, las hormigas transportan los estados poco móviles de las escamas y las defienden de los enemigos naturales (VILLEGAS et al., 2009).

Según GIL et al. (2015), para evitar el ataque de esta plaga se debe iniciar un cultivo utilizando plantas sanas y ejecutar un programa riguroso de monitoreo para la toma de decisiones. Los mismos autores determinan que según la especie presente en el cultivo y su grado de afectación, las labores de intervención pueden ir desde la aplicación de insecticidas registrados ante el ICA para el blanco biológico y el cultivo, hasta la eliminación de las plantas afectadas. El control biológico de estas especies es escaso; sin embargo, GIL et al. (2016) reportan 5,8 % de parasitismo con especies de microhimenópteros de los géneros Hambletonia y Aenasius (Hymenoptera: Encyrtidae) sobre P. barberi, en fincas cafeteras en el Valle del Cauca, Colombia.

En Nariño no se ha realizado la identificación de las especies de insectos escama que se alimentan en raíces del cultivo de café. La información que se conoce de este departamento es la reportada por KONDO (2001) y KONDO et al. (2008), donde se registran especies de Pseudococcidae: Dysmicoccus boninsis, en caña de azúcar en Buesaco, Dysmicoccus brevipes en palma africana y Cecropia en Tumaco, Ferrisia virgata en palma africana en Tumaco y Saccharicoccus sacchari en caña de azúcar en Ancuya; además, se reporta a Planococcus citri y Aspidiotus nerii, sin hospedante y solamente se menciona que fue colectada en el departamento de Nariño. Recientemente bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 15-23 el secado uniforme de sus estructuras. Unael secadouniformedesusestructuras. sedispusieron en vez secas,lasarvenses campo seintrodujo enunaestufadurante 72horasaunatemperaturade60°Cpara Montaje e identificación dearvenses hospedantes:El materialvegetal colectadoen de Nariño, Pasto, Colombia(PSO-CZ). El(1992). Zoológicadepositó enlaColección materialestudiadose delaUniversidad bibliográfico, especialmentelaclave de WILLIAMS&GRANARADE WILLINK externadelahembraadultayconelusodelmaterial del estudiodelamorfología Identificación dechinchesharinosas:El trabajodeidentificaciónse realizó apartir USDA (2015). metodología propuesta por WILLIAMS &GRANARA DE WILLINK (1992)y en ellaboratoriodeentomologíalaUniversidad deNariño, deacuerdo con la Montaje de losinsectos escama enláminas para microscopía: El montajeserealizó periódico porunperiodomáximode24horasantesdelsecamiento. hospedantessecolectaron enpapel la mismamaneraquelasdecafé.Lasarvenses metros alrededor yrotulándolas delaplantacafémuestreada, de conservándolas correspondientes. También seretiraron localizadasados delasraícesarvenses atemperaturaambiente;cadamuestraserotulópreservación conlosdatosde campo ayuda depincelesysedepositaron enviales devidrioconalcohol70%parasu para localizarlascochinillas.Losespecímenesseretiraron delasraícesdelcafécon susraíces extrajo elárbolafectadoconlaayudadeunpalín,dejandoaldescubierto de hojas,comolossíntomas típicos producidos por laschinchesharinosas.Luego se Recolección demuestras: Se buscaron plantas de café con clorosis, necrosis o caída fenológica sepresenta mayor susceptibilidadaestaplaga. como unacaracterísticadiscriminanteparaelmuestreo, debidoaqueenestaetapa de Colombia,seccionalNariño. Se determinólaedad decultivo (menoraochomeses) deextensiónlaFederacióncultivo, previa consultaalservicio Nacional deCafeteros se muestrearon cincofincas,dependiendodelapresencia oausenciadelaplagaenel Consacá, La Unión, San Pablo y San José de Albán, en Nariño. Por cada municipio Ubicación yseleccióndefincas:Losmuestreos fueron realizados enSandoná, MATERIALESMÉTODOS Y asociadas,encincomunicipiosdeestedepartamento. sus arvenses contribuir alconocimientodelaschinchesharinosasasociadascultivo delcaféy entomofauna asociada al cultivo enNariño, se realizó esteestudioconelobjetivo de económica delcaféenlaregiónDebido alaimportancia ylosescasosestudiosdela colombiensis, envarios hospederos enlosmunicipiosdePasto, Yacuanquer yBuesaco. RAMOS-PORTILLA &CABALLERO (2016),reportan unanueva especie,Rhizoecus 18 Oscar H.Mora M.,Andrea P., A.Ramos Tito Bacca Chinches harinosas en raíces de café y su flora arvense asociada en el departamento de Nariño 19 una cartulina blanca con dimensiones de 28 x 26 cm y se rotularon con los siguientes datos: nombre científico, nombre vulgar, descripción botánica, localidad, altitud, colector y fecha. La identificación se realizó por comparación con el material presente en el Herbario de la Universidad de Nariño (PSO).

RESULTADOS

Se obtuvo un total de 114 muestras de cochinillas de las raíces de café y arvenses, provenientes de fincas ubicadas en los municipios de Sandoná, Consacá, La Unión, San Pablo y San José de Albán. Las especies de insectos escama identificadas en raíces de café o arvenses acompañantes de este cultivo en cinco municipios del departamento son P. barberi de la familia Putoidae y Dysmicoccus brevipes de la familia Pseudococcidae (Tabla 1). La mayor frecuencia de hallazgo fue para P. barberi. Los ejemplares de esta especie se encontraron a partir de la base de tallo.

Tabla 1. Plantas de café con presencia de Puto barberi y Dysmicoccus brevipes en raíces, provenientes de cinco municipios de Nariño.

Número de plantas de café y arvenses con presencia de cochinillas Municipios Puto barberi Dysmicoccus brevipes Albán 0 8 San Pablo 0 7 La Unión 30 0 Consacá 32 0 Sandoná 37 0

Con respecto a la presencia de las cochinillas en las arvenses de café se encontró que P. barberi estaba en el 100% de las arvenses muestreadas (17 especies) (Tabla 2). Para el caso de D. brevipes se encontró en especies de siete géneros de arvenses, de forma simultánea con P. barberi (Tabla 2); en ningún caso se encontró a D. brevipes, hospedando de forma exclusiva ninguna especie de arvense (Tabla 2). La mayoría de las arvenses infestadas con cochinillas corresponden a la familia Poaceae (29,41%), seguida de la familia Cyperaceae (17,65%), Poaceae (11,76), Polygonaceae (11,76) y otras familias (29,41%) (Tabla 2). bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 15-23 escama neotropicales económicaparaesepaís.Loencontrado demayor importancia una plagapotencialparaEstados Unidos ylaubicanentre las 13especiesdeinsectos Según EVANS & DOOLEY (2013), las características biológicas de P. barberi etal.,2013). alimentación esde62díasdesde elestadoninfalhastaadulto(VILLEGAS su capacidaddeproducir ninfasesde83porhembraysupodersobrevivencia sin estados ninfalesysuciclodevidaesaproximadamente 141díasa25 y reproductiva porque esovovivípara tipotelitoquia;tienedos ytienepartenogénesis plantas ornamentales(MALUMPHY, 2010).Estaespecietienegrancapacidad invasiva fue introducida a Islas Canarias en España donde se considera como plaga de diversas en27familiasbotánicas(GARCÍAgéneros agrupados etal.,2016);recientemente región a32 geográficadelmundo;puedealimentarsedeplantaspertenecientes La especiePuto barberiesunaespecieneotropical, presente en16paísesde esta DISCUSIÓN * Reporte quecoincideconloregistrado por Villegas etal.(2009). Tabla presentes enelecosistemacafetero 2.Arvenses decinco municipios de Nariño quehospedancochinillasderaíz. Solanaceae Polygonaceae Polygonaceae Poaceae Poaceae Poaceae Poaceae Poaceae Plantaginaceae Cyperaceae Cyperaceae Cyperaceae Commelinaceae Asteraceae Asteraceae Asclepiadaceae Amaranthaceae Familia 20 Oscar H.Mora M.,Andrea P., A.Ramos Tito Bacca L. Solanum nigrum Rumex crispusL. Polygonum nepalenseMeisn. echinatusL. Cenchrus Cynodon dactylon(L.)Pers. Paspalum notatumFlüggé Elusine indica(L.)Gaertn. Digitaria sanguinalis(L.)Scop. Plantago major L. Cyperus luzulae(L.)Rottb. exRetz. Cyperus flavusJ.Presl. &C.Presl. Cyperus ferax Rich. Commelina diffusaBurm. F. Siegesbeckia Kunth jorullensis Bidens pilosaL. Asclepias curassavicAsclepias L. Amaranthus dubiusMart. exThell. Nombre Científico Yerbamora Lengua devaca Corazón herido Cadillo Pasto Paspalum Pata degallina Digitaria Llantén Cortadera Cortadera Cortadera Coneja morada Botón deoro Pacunga Algodoncillo Bledo blanco Nombre común P. barberi Sí* Sí Sí Sí Sí Sí Sí Sí Sí Sí Sí Sí Sí Sí Sí Sí Sí Presencia o D. brevipes C, además la hacen la hacen No* No* No No No No No No No No Sí* Sí Sí Sí Sí Sí Sí Chinches harinosas en raíces de café y su flora arvense asociada en el departamento de Nariño 21 en este estudio coincide con lo reportado por VILLEGAS & BENAVIDES (2011), para quienes P. baberi es la especie más predominante (86%) y de mayor impacto en Colombia, al estudiar las cochinillas del café en siete departamentos cafeteros. Registros previos de VILLEGAS et al., (2009) también indican que P. barberi es el insecto escama más frecuente (77%) en el departamento del Quindío y en el 74% de los casos está asociado con hormigas del género Tranopelta Mayr y Acropyga Roger y en menores frecuencias con Solenopsis Westwood y Brachymyrmex Mayr (VILLEGAS et al., 2009). Esta plaga en época de verano busca las raíces profundas y en épocas húmedas se distribuyen en la base y a lo largo de la raíz principal en forma gregaria (RAMÍREZ et al., 2014). En Colombia, P. barberi fue encontrado recientemente en dos parasitoides; Hambletonia sp. y Aenasius cf bolowi (Hymenoptera: Encyrtidae), que pueden tenerse en cuenta en programas para el control biológico de esta plaga (GIL et al., 2016).

La especie Dysmicoccus brevipes fue descrita por primera vez a partir de cultivos de piña en Jamaica, tiene su centro de distribución en América tropical y actualmente es cosmopolita en la zona tropical y subtropical del mundo (CABI, 2017). Está registrado que hospeda especies vegetales de 140 géneros agrupados en 58 familias botánicas (GARCÍA et al., 2016). Según CABI (2017), es una especie altamente polífaga, cuarentenaria, causa serios daños en cultivos y es de difícil control por sus hábitos crípticos, por tener reproducción partenogenética y por ser vector de virus fitopatógenos. En Colombia, D. brevipes se encuentra registrada en Antioquia, Caldas, Cauca, Nariño, Norte de Santander, Quindío, Risaralda, Tolima y Valle del Cauca, donde ataca diversas plantas y cultivos y además está asociada a varias especies de hormigas (KONDO et al., 2008). En el cultivo del café en Colombia, Dysmicoccus está representado por varias especies, ampliamente distribuido en Caldas, Cauca, Cundinamarca Norte de Santander, Risaralda, Santander y Tolima y se presenta en bajos porcentajes de infestación (desde 1,53% hasta 2,84%) (VILLEGAS & BENAVIDES, 2011). En el Quindío se registran tres especies del género Dysmicoccus: D. brevipes, D. neobrevipes y D. texensis, con predominio de las dos últimas especies del 90%.

En términos generales, los insectos escama son hospedantes de un gran número de especies de familias botánicas en el mundo (BEN-DOV, 1994), es decir que las cochinillas tienen gran capacidad de polifagia, y por tanto, las arvenses pueden ser un hospedero alterno o primario importante en el cultivo del café. Según GÓMEZ & RIVERA (1995), en Colombia se han registrado 170 especies de arvenses asociadas al cultivo del café, de las cuales casi el 70% de éstas tienen entre mediano y alto grado de interferencia con la producción de café que puede afectar hasta en un 66% (HINCAPIE & SALAZAR, 2007), el resto de arvenses contribuyen principalmente en la conservación de los suelos (GÓMEZ et al., 1987). Es decir, las arvenses en el café son abundantes y pueden ser hospederos de cochinillas, por tanto su manejo bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 15-23 REFERENCIAS Universidad deNariño, porfinanciar este proyecto deinvestigación. A la Vicerrectoría deInvestigaciones yPostgrados yRelaciones Internacionales dela AGRADECIMIENTOS la distribucióndelasespeciesinsectosescamadelcaféenelpaís. de caféenColombia y enelmundo. Conestetrabajo se aumentael conocimiento en mitiguen laafectaciónqueestasespeciesestáncausandoenotraszonas productoras tener informaciónpreliminar planesdemanejointegradoplagasque paraconstruir MALUMPHY, C.,2010.-Barber giantmealybugPuto barberi(Cockerell) (Hemiptera: Pseudococcidae), aNeotropical pestof LE PELLEY, R.H.1973.-Coffeeinsects.Annual, 18:121-142. Review ofEntomology KONDO, T., RAMOS,P.A.A. & VERGARA, N.E.V., 2008.-Updated listofmealybugsand putoidsfrom Colombia(Hemiptera: KONDO, T. 2001.- LasCochinillasdeColombia(Hemiptera: Coccoidea). Biota Colombiana,2(1):31-48. G.L.F.,HINCAPIE, E.E.&SALAZAR, 2007.-Manejo Integrado enlazona cafeteracentraldeColombia.Avances dearvenses GÓMEZ, A.A.&RIVERA,P., J.H.,1995.-Descripción deArvenses enplantacionesdecafé.Chinchiná(Colombia),Cenicafé,490p. GÓMEZ, A.A.,RAMÍREZ,C.J.,CRUZ-K, R.G.&RIVERA,H.,1987.-Manejo ycontrol integrado demalezasencafetalesypotreros GIL, P.Z.N. BENAVIDES M.P. & CONSTANTINO-C., L.M., 2016.- Hemiptera: Coccoidea de las raíces del caféy sus parasitoides GIL, P.Z.N., BENAVIDES, M.P. & VILLEGAS, G.C.,2015.-Manejo integradodelascochinillasraícesdelcafé.Avances GARCÍA, M.,DENNO,B.D.,MILLER,D.R., G.L.,BEN-DOV, Y. &HARDY, N.B., 2016.-ScaleNet: Aliterature-based EVANS, G.&DOOLEY, J.W., 2013.-Potential Invasive ofScaleInsects fortheUSAandCaribbeanBasin. (en)PEÑA, J.E. CABI, CENTREFORAGRICULTURE ANDBIOSCIENCESINTERNATIONAL, brevipes 2017.- Datasheets ofDysmicoccus BEN-DOV, Y.,1994.- Bidens pilosa, como hospedantesdediferentes especiesdePseudococcidae yPutoidae, delacuales debe considerar esta información. VILLEGAS etal.,(2009)encontraron 13arvenses 17 especies de arvenses agrupadas enochofamiliasbotánicas. agrupadas 17 especiesdearvenses en elcultivo decafécomoplagaspotenciales. Estas especiestambiénestánasociadasa y Se brevipes identificóporprimera dosespeciesdechinchesharinosas,Dysmicoccus vez CONCLUSIONES 2006). &SALAZAR, deestecultivoutilizado enelcontrol (MENZA dearvenses café yharegistrado resistencia al usodeglifosato, uno delosherbicidascomúnmente es usualqueseahospedantedecochinillasraíztambiénestánenelcultivo de muyfrecuente enloscafetalescolombianos, manejo puestoqueesunaespeciearvense estudio (Tabla 2).Eleusine indicaesuncasoquemerece especialatenciónparasu Puto barberi,enlazona cafeteradeNariño, económica lascualestienenimportancia 22 Pseudococcidae andPutoidae), Boletín delMuseo deEntomología delaUniversidad del Valle, 9(1):29-53. Técnicos, Cenicafév.359. de lazona cafetalera. Cenicafe,Chinchiná,Colombia,254p. en el Valle delCauca.Revista Cenicafé 67(1):73-80. Técnicos Cenicafé. No. 459. model ofscaleinsectbiologyandsystematics.Database. doi:10.1093/database/bav118.http://scalenet.info. (ed) Potential invasive pestsofagricultural crops, 320–341pp. CABI;CABInternational; CABIPublishing. the world.https://www.cabi.org/isc/datasheet/20248 (pineapple mealybug).Invasive Species CompendiumDatasheets, maps,images,abstractsandfulltextoninvasive speciesof . Intercept andeconomicimportance Limited,Andover,with dataongeographical distribution,hostplants,biology 686p Cyperus ferax, Oscar H.Mora M.,Andrea P., A.Ramos Tito Bacca A systematiccatalogueofthemealybugsworld (Insecta: Homoptera: Coccoidea:Pseudococcidae andPutoidae) Cenchrus echinatussoncomunesalasencontradaseneste Cenchrus Estos hallazgos permiten hallazgos permiten Chinches harinosas en raíces de café y su flora arvense asociada en el departamento de Nariño 23

ornamental plants established in Gran Canaria, Spain. Entomologist’s Monthly Magazine, 146, 21-25. MENZA-F., H.D. & SALAZAR-G., L.F., 2006.- Estudios de resistencia al glifosato en tres arvenses de la zona cafetera colombiana y alternativas para su manejo. Chinchiná CENICAFÉ, 2 p., Avances Técnicos No. 350. RAMÍREZ, B.V.H., GAITÁN, B.A.L., BENAVIDES, M.P., CONSTANTINO-CH, L.M., GIL-P, Z.N., SADEGHIAN, K.S. & GONZÁLEZ, O.H., 2014.- Recomendaciones para la reducción del riesgo en la caficultura de Colombia ante un evento climático de El Niño. Cenicafé, Chinchiná 12p. Avance Técnico de Cenicafé 445. RAMOS-PORTILLA, A.A. & CABALLERO, A., 2016.- Rhizoecus colombiensis Ramos & Caballero, a new species of hypogeal mealybug (Hemiptera: Coccomorpha: Rhizoecidae) and a key to the species of Rhizoecus from Colombia. Zootaxa, 4092 (1): 055-068. USDA, UNITED STATES DEPARTMENT OF AGRICULTURE. 2015.- Systematic Entomology. Agricultural Research Service. SEL’s Slide–mounting Tutorial Videos. http://www.ars.usda.gov/Main/docs.htm?docid=24198. VILLEGAS-G., C., ZABALA-E., G.A., RAMOS-P., A.A. & BENAVIDES-M., P., 2009.- Identificación y hábitos de cochinillas harinosas asociadas a raíces del café en Quindío. Cenicafé, 60(4):362-373. VILLEGAS-G., C., BENAVIDES-M., P., ZABALA-E., G.A. & RAMOS-P., A.A., 2009.- Cochinillas harinosas asociadas a las raíces del café: descripción y biología. Cenicafé, Chinchiná, 8 p. Avances Técnicos 386. VILLEGAS-G., C. & BENAVIDES-M., P., 2011.- Identificación de cochinillas harinosas en las raíces de café en departamentos cafeteros de Colombia. Revista Cenicafé, 62(1):48-55. VILLEGAS-G., C., PEÑA-M., H.D., MUÑOZ-H., R.I., MARTÍNEZ-C., H.E. & BENAVIDES-M., P., 2013.- Aspectos del ciclo de vida de Puto barberi Cockerell (Hemiptera: Putoidae). Revista Cenicafé, 64(1): 31- 41. VINOD, K.P.K., MANJUNATH, R.G.V., SEETHARAMA, H.G. & BALAKRISHNAN M.M., 2016.- Coffee: 643 – 655. (en) MANI M., SHIVARAJU, C. (eds.) Mealybugs and their management in agricultural and horticultural crops Springer, New Delhi. WALLER, J.M., BIGGER, M. & HILLOCKS, R.J., 2007.- Coffee Pests, Diseases and Their Management, CABI, Wallingford, UK, 434 p. WILLIAMS. D.J. & GRANARA DE WILLINK, M.C., 1992.- Mealybugs of Central and . London, CAB International., 635 p. WILLIAMS, D.J. & HODGSON, C.J., 2014.- The case for using the infraorder Coccomorpha above the superfamily Coccoidea for the scale (Hemiptera: Sternorrhyncha). Zootaxa, 3869, 348–350. BOLETÍN CIENTÍFICO bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2), julio-diciembre, 2018. 24-32. ISSN: 0123-3068 (Impreso) ISSN: 2462-8190 (En línea) CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL ACTIVIDAD INSECTICIDA DEL CALDO SULFOCÁLCICO SOBRE Hypothenemus hampei (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE)*

Miguel Ángel Cabrera Marulanda1, Jacobo Robledo Buriticá2 & Alberto Soto Giraldo3

Resumen

Objetivos: Evaluar el caldo sulfocálcico como alternativa ecológica para el manejo de la broca del café Hypothenemus hampei bajo condiciones controladas de laboratorio. Alcance: Dosis letales y subletales del caldo sulfocálcico sobre H. hampei. Metodología: Se evaluó el caldo sulfocálcico 31,5 grados Baumé en sus dosis letales y subletales sobre la broca del café. Las curvas de concentración-mortalidad fueron estimadas por el análisis Probit. Principales resultados: El caldo sulfocálcico presentó efecto insecticida sobre la broca del café; los mayores porcenta- jes de mortalidad se obtuvieron a los cuatro días después de la aplicación y las dosis subletal

(DL50) y letal (DL95) fueron 2,2% y 7,1%, respectivamente. Conclusiones: Se determinaron las dosis letales y subletales del caldo sulfocálcico sobre la broca del café.

Palabras clave: control alternativo, manejo integrado de plagas, broca del café.

INSECTICIDE ACTIVITY OF LIME SULPHUR ON Hypothenemus hampei (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE)

Objectives: Evaluate the lime sulphur as an ecological alternative for the management of the coffee berry borer Hypothenemus hampei under controlled laboratory conditions. Scope: Lethal and sublethal doses of lime sulphur on H. hampei. Methodology: The broth lime sulphur (31.5 degrees Baumé) was evaluated on coffee berry borer using lethal and sublethal doses. The concentration-mortality curves were estimated by Probit analysis. Main results: The lime sulphur presented an insecticidal effect on the coffee berry borer. The highest mortality percentages were obtained four days after application. Lethal (DL50) and sublethal (DL95) doses were 2.2% and 7.1%, respectively. Conclusions: Lethal and sublethal doses of the lime sulphur on the coffee berry borer were determined.

Key words: alternative control, integrated pest management, coffee berry borer.

* FR: 11-IV-18. FA: 7-V-18. 1 Estudiante Ingeniería Agronómica. Universidad de Caldas, Colombia. E-mail: [email protected]. co ORCID: 0000-0002-6967-1473 2 Estudiante Ingeniería Agronómica. Universidad de Caldas, Colombia. E-mail: [email protected]. co ORCID: 0002-9590-7929. 3 I.A., M.Sc., Ph.D Entomología, Departamento de Producción Agropecuaria, Universidad de Caldas. E-mail: [email protected] ORCID: 000-0002-9727-8919

CÓMO CITAR: CABRERA-MARULANDA, M.A., ROBLEDO-BURITICÁ, J. & SOTO-GIRALDO, A., 2018.- Actividad insecticida del caldo sulfocálcico sobre Hypothenemus hampei (Coleoptera: Curculionidae). Bol.Cient.Mus.Hist. Nat.U.de Caldas, 22 (2): 24-32. DOI: 10.17151/bccm.2018.22.2.2 Actividad insecticida del caldo sulfocálcico sobre Hypothenemus hampei (coleoptera: curculionidae) 25 INTRODUCCIÓN

El control de las plagas que atacan el cultivo de café se ha realizado, en la mayoría de las veces, con la utilización de insecticidas y acaricidas sintéticos. A pesar de la facilidad de adquisición y de uso, problemas como la resistencia de las plagas, ocasionado por la utilización continua de determinados ingredientes activos y por la alta toxicidad de los productos a los aplicadores, están frecuentemente asociados a la utilización exclusiva del control químico. A esos factores negativos se suma el costo elevado de los productos, lo que ha encarecido la producción, que es realizada muchas veces por pequeños productores (VENZON et al., 2008).

La broca del café Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae) es la plaga más importante que afecta el cultivo de café en todos los países productores del mundo (INFANTE et al., 2004; BUSTILLO, 2008; CONSTANTINO et al., 2011; BENAVIDES et al., 2012; PACHECO et al., 2012). Hace daño al atacar la cereza y reproducirse internamente en el endospermo, causando la pérdida total del grano y en muchos casos, la caída prematura de los frutos (BUSTILLO, 2006); además, reduce la calidad del producto final (CENICAFÉ, 2013). Este artrópodo genera pérdidas de US$ 500 millones al año en todo el mundo, siendo el problema fitosanitario que mayor daño económico causa en este sistema productivo. De las 948.477 ha de cafeto sembradas en el 2014, alrededor de 800 mil tienen presencia de este artrópodo (AGRONET, 2017). Para su control, los agricultores utilizan principalmente insecticidas sintéticos convencionales; sin embargo, el control químico a pesar de su eficiencia, facilidad de adquisición y de uso, presenta aspectos negativos como la resistencia de las plagas, la reducción o supresión de especies benéficas, la alta toxicidad de los productos a los aplicadores, la presencia de residuos en los alimentos y en el medio ambiente y la fitotoxicidad, entre otros (HUGHES et al., 2008; JEPSON, 2008; GARCÍA et al., 2014). Asociado a todo eso, se suma la falta de cumplimiento de los periodos de carencia, lo que puede causar efecto negativo en la salud de los consumidores (FILGUEIRA, 2000; FRAGOSO et al., 2002; PICANÇO et al., 2007; JIMÉNEZ et al., 2016).

Para sistemas de producción, como el orgánico, donde la utilización del control químico no es permitida, existe la necesidad de métodos alternativos con eficiencia comprobada para el control de plagas. La disponibilidad de tales métodos es una necesidad no solo de productores, sino también de consumidores que demandan productos libres de residuos de agrotóxicos y producidos con tecnología ambientalmente segura (VENZON et al., 2008). Una alternativa viable a los problemas ocasionados por el uso excesivo de plaguicidas sintéticos en los cultivos extensivos es la utilización de nuevos ingredientes activos y técnicas de manejo que prioricen la seguridad ambiental y social, sin descuidar su efectividad en el manejo de problemas fitosanitarios (MENESES, 2017), en este caso el manejo de las poblaciones de la broca del café. En la búsqueda de tales moléculas, productos alternativos a los plaguicidas convencionales como los 26 Miguel Ángel Cabrera Marulanda, Jacobo Robledo Buriticá & Alberto Soto Giraldo caldos fitoprotectores han sido usados por productores para el control de plagas y enfermedades, especialmente en los sistemas de producción ecológicos y orgánicos (CAMPANHOLA & BETTIOL, 2003; VENZON et al., 2007; SOTO, 2013). Dentro de esos productos se encuentra el caldo sulfocálcico, que es obtenido por el tratamiento térmico del azufre y la cal. Ese producto es conocido, principalmente, debido a su acción fungicida (TWEEDY, 1967; SMILANICK & SORENSON, 2001; HOLB et al., 2003; MONTAG et al., 2005) y también es utilizado como acaricida e insecticida (GUERRA, 1985; PENTEADO, 2000; GUIRADO, 2001; SOTO et al., 2013), además es aceptado por la mayoría de las certificadoras de café orgánico (VENZON et al., 2008). El efecto tóxico del caldo sulfocálcico a los insectos y ácaros, se da por la reacción de los compuestos del producto aplicado sobre la planta con el agua y el gas carbónico, resultando en gas sulfhídrico y azufre coloidal (ABBOT, 1945).

La dosis letal (DL) es usada para evaluar la toxicidad de plaguicidas a artrópodos (SATO et al., 2002; YANG et al., 2002; STARK & BANKS, 2003). Sin embargo, la DL es una medida incompleta de los efectos de los productos sobre poblaciones, pues analiza solamente la mortalidad como parámetro de toxicidad (STARK & BANKS, 2003; PEÑA et al., 2013). Aquellos individuos que sobreviven a la exposición a plaguicidas pueden sufrir efectos subletales. Estos efectos son manifestados a través de la reducción en el período de vida, disminución de la fertilidad, reducción de la fecundidad, cambios en la razón sexual y en el comportamiento alimenticio (LAWRENCE, 1981; STARK et al., 1992; FRANCESENA, 2015). Los parámetros que definen el efecto letal o subletal son las concentraciones utilizadas de los ingredientes activos. Se puede incluso obtener un control satisfactorio de las poblaciones de las plagas, utilizándose dosis subletales (VENZON et al., 2007). El objetivo de este trabajo fue evaluar los efectos letales y subletales del caldo sulfocálcico sobre la broca del café, para contribuir con el manejo racional de la plaga.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó en el cuarto de termoterapia de la Universidad de Caldas, Manizales, Colombia (Coordenadas: 5°05´N y 75°40´ W), ubicado a 2160 msnm con una temperatura controlada de 26ºC (+/- 1ºC) y oscuridad absoluta. Los individuos de broca del café fueron criados artificialmente en café pergamino seco variedad Castillo en la empresa BIOCAFÉ ubicada en las instalaciones del Centro Nacional de Investigaciones de Café (CENICAFÉ) en la ciudad de Chinchiná, Colombia. El efecto letal del caldo sulfocálcico sobre H. hampei fue determinado siguiendo la metodología descrita por PENTEADO (2000). De esta manera, se realizó el tratamiento térmico del azufre y cal virgen, utilizándose para cada litro de agua, 250 g de azufre y 125 g de cal virgen. La concentración obtenida del caldo sulfocálcico fue de 31,5º Baumé. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 24-32 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Actividad insecticida del caldo sulfocálcico sobre Hypothenemus hampei (coleoptera: curculionidae) 27 Las dosis letales (DL) del caldo sulfocálcico fueron establecidas mediante pruebas preliminares y se situaron entre el límite inferior, donde el producto no causó mortalidad y el límite superior de respuesta, donde generó 100% de mortalidad, para lo cual se evaluaron cinco dosis entre altas, medias y bajas (Tabla 1). En cajas Petri de 9 cm de diámetro se colocaron 10 granos de café pergamino seco y se adicionaron 10 adultos de la broca del café procedentes de la empresa Biocafé; posteriormente se asperjó el producto con un atomizador manual. El volumen promedio de caldo sulfocálcico utilizado en cada aspersión fue de 1,3 mL equivalente a un depósito de 0,88 ±0,07 mg/cm2 sobre la superficie tratada. Esta cantidad aplicada está de acuerdo con lo recomendado por la IOBC/WPRS (OVERMEER & VAN ZON, 1982) y representa las mismas características que una aplicación en el campo (REIS et al., 1998). El control o tratamiento testigo fue asperjado con agua destilada siguiendo el mismo procedimiento. Finalmente, las cajas se sellaron herméticamente dejando un orificio sellado con malla antiáfidos de 6×10 hilos/cm2. El número de repeticiones por concentración en este ensayo preliminar fue de tres. Con los resultados obtenidos en el ensayo preliminar se seleccionaron tres concentraciones para el bioensayo final (Tabla 1), el cual se realizó utilizando la misma metodología descrita en el ensayo preliminar con tres repeticiones por concentración. La mortalidad fue evaluada 18 h, 42 h, 66 h y 90 h después de la aplicación del producto en el ensayo preliminar, y en el bioensayo final a las 90 h después de la aplicación (momento en el cual la mortalidad es mayor de acuerdo con las pruebas preliminares). Las curvas de concentración-mortalidad fueron estimadas por el análisis

Probit (FINNEY, 1971) y la dosis letal media (DL50) y dosis letal 95 (DL95) fueron calculadas utilizando la función descrita por PACHECO & DE FREITAS-REBELO (2013) en el programa estadístico R (R Development Core Team, 2014).

Tabla 1. Concentraciones utilizadas en el ensayo preliminar y el bioensayo final sobre H. hampei.

Concentración Ensayo preliminar Bioensayo final (%) v/v 0 (control) X X 0,5 X X 2 X X 7 X X 10 X 20 X

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Ensayo preliminar

El efecto insecticida del caldo sulfocálcico sobre los adultos de H. hampei se observó en todas las concentraciones y periodos evaluados. En concentraciones superiores al 28 Miguel Ángel Cabrera Marulanda, Jacobo Robledo Buriticá & Alberto Soto Giraldo 7% de caldo sulfocálcico 90 h después de la aplicación, las concentraciones evaluadas presentaron el mismo comportamiento. Este resultado permite determinar que el tiempo indicado para la evaluación de la mortandad en el bioensayo final es cuatro días (90-96 h) después de la aplicación y que las dosis límites superior e inferior corresponden al 7% y al 0,5%, respectivamente, e incluso a concentraciones menores (Figuras 1 A, B, C y D). La tendencia obtenida en los datos de mortalidad a través del tiempo indica que la representatividad de los datos en un modelo lineal o exponencial empieza a ser significativa a partir de 66 h después de la aplicación (Figuras 2 A, B y C). Estos resultados se pueden comprobar con el valor R2 (Figuras 2C y D). bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 24-32 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Actividad insecticida del caldo sulfocálcico sobre Hypothenemus hampei (coleoptera: curculionidae) 29 Bioensayo final

Cuatro días después de la aplicación, las concentraciones de 0,5%, 2% y 7% de caldo sulfocálcico presentaron mortalidad en las brocas asperjadas (Figura 3).

Figura 3. Análisis Probit de la mortalidad de la broca del café en las dosis evaluadas en el bioensayo final, cuatro días después de la aplicación.

La dosis letal media (DL50) fue de 2,24% y la dosis letal 95 (DL95) fue de 7,12% (Tabla 2). Esto demuestra que el caldo sulfocálcico tiene potencial insecticida sobre la broca del café y podría ser utilizado para controlar poblaciones de este insecto plaga. Sin embargo, la eficiencia de los productos alternativos para el control de plagas, como el caldo sulfocálcico, así como la selectividad a enemigos naturales, está relacionada con la dosis y la formulación empleada. Es necesario tener un conocimiento técnico sobre el producto que se va a utilizar para que se obtenga un control satisfactorio de las poblaciones de plagas, de manera que no afecte a los enemigos naturales asociados a estas (SOTO, 2010).

Para el control de ácaros en sistemas productivos de hortalizas orgánicos, las dosis del caldo sulfocálcico oscila entre 2 a 4% a una densidad de 29 a 32º Baumé (PENTEADO, 2000; D’ANDRÉA, 2001). En el manejo del psílido asiático Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae), RESTREPO & SOTO (2017) encontraron que las dosis letal y subletal del caldo sulfocálcico fueron 0,57% y 0,38%, respectivamente, demostrando su efectividad para el control de la plaga. La FAO (2013) recomienda el uso del caldo sulfocálcico en sistemas de agricultura alternativa como un método fácil y económico en el control de diversos insectos y enfermedades que atacan a los 30 Miguel Ángel Cabrera Marulanda, Jacobo Robledo Buriticá & Alberto Soto Giraldo

cultivos más comunes en las huertas familiares. Investigaciones realizadas en el Centro Tecnológico da Zona da Mata (CTZM) en Brasil, demostraron la eficiencia del caldo sulfocálcico en la reducción poblacional del minador de las hojas del café, Leucoptera coffeella (Guérin-Mèneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae), encontrando que a una concentración equivalente a 0,45% de polisulfato de calcio causó mortalidad del 95% de las . Esta concentración del caldo sulfocálcico equivale a 1,5% de un caldo con 30° Baumé, inferior a aquella normalmente utilizada por los productores de café (3% a 5%) (TUELHER et al., 2005). Igualmente encontraron que la concentración de 0,35% causó mortalidad del 95% a poblaciones del ácaro rojo Oligonychus ilicis (McGregor) (Acari: Tetranychidae) (VENZON et al., 2008). TUELHER, 2006 encontró que siete días después de la aplicación de este producto sobre O. ilicis obtuvo una eficiencia superior al 90%.

Tabla 2. Toxicidad del caldo sulfocálcico sobre H. hampei.

Insecto N CL50 (I.C. al 95%) CL95 (I.C. al 95%) X^2 P

H. hampei 120 18,2 <0,001 2,24% (1,81%-2,68%) 7,12% (6,23%-9,11%)

La eficiencia del uso del caldo sulfocálcico en el control de plagas, especialmente la broca del café H. hampei puede ser aumentada, si el productor maneja su cultivo buscando métodos sustentables. Todo el agroecosistema posee un complejo de organismos (predadores, parasitoides, hongos y nematodos entomopatógenos, etc), que, si son preservados, pueden incrementar el sistema natural de control de las plagas. Esas prácticas asociadas al uso de productos alternativos, como el caldo sulfocálcico, tornan la propiedad más eficiente en el control de plagas y más rentable al depender menos de insumos.

CONCLUSIONES

El uso del caldo sulfocálcico representa una alternativa viable a los plaguicidas sintéticos para el control de la broca del café (H. hampei) en cultivos orgánicos y convencionales de café. Sin embargo, nuevas investigaciones son necesarias para replicar estos resultados en el campo y observar si puede existir un efecto fitotóxico de las concentraciones recomendadas en las plantas de café y evaluar el efecto sobre los enemigos naturales.

AGRADECIMIENTOS

A la Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados de la Universidad de Caldas por la financiación de la investigación. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 24-32 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Actividad insecticida del caldo sulfocálcico sobre Hypothenemus hampei (coleoptera: curculionidae) 31 REFERENCIAS

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Marco Antonio Zúñiga-Oviedo1 y Alberto Soto-Giraldo2

Resumen

Objetivos: Evaluar la susceptibilidad de Diatraea saccharalis a Beauveria bassiana y Bacillus thuringiensis variedad kurstaki en condiciones de campo. Alcance: Control de D. saccharalis con B. bassiana cepa nativa y con la bacteria B. thuringiensis (DipelR). Metodología: Se evaluó el porcentaje de daño ocasionado por larvas de Diatraea y el número de larvas presentes en los R tratamientos Bb-HN1, Dipel x Bb-HN1 y Dipel en caña panelera. Principales resultados: Se observó patogenicidad de los controladores microbiológicos en larvas de D. saccharalis. Conclusiones: La bacteria B. thuringiensis (DipelR) se presenta como alternativa biológica para el manejo integrado de la plaga.

Palabras clave: manejo integrado de plagas, hongos entomopatógenos, Bacillus thuringiensis.

MICROBIOLOGICAL CONTROL OF Diatraea saccharalis Fabricius (LEPIDOPTERA: CRAMBIDAE) IN SUGARCANE UNDER FIELD CONDITIONS

Abstract

Objectives: To evaluate the susceptibility of Diatraea saccharalis to Beauveria bassiana and Bacillus thuringiensis variety kurstaki under field conditions. Scope: Control of D. saccharalis with B. bassiana native strain and with the bacterium B. thuringiensis (DipelR). Methodology: The percentage of damage caused byDiatraea larvae and the number of larvae present in the treatments Bb-HN1, Dipel x Bb-HN1 and DipelR in sugarcane was evaluated. Main results: Pathogenicity of the microbiological controllers on larvae of D. saccharalis was observed. Conclusions: The bacterium B. thuringiensis (DipelR) represent a potential biological alternative for the integrated management of this insect pest.

Key words: integrated pest management, entomopathogenic fungi, Bacillus thuringiensis.

* FR: 11-IV-18. FA: 7-V-18. 1 Ingeniero Agrónomo. Universidad de Caldas, Colombia. E-mail: [email protected]; ORCID: 0000-0002- 9288-8515 2 I.A., M.Sc., Ph.D. Departamento de Producción Agropecuaria, Universidad de Caldas, Colombia. E-mail: alberto. [email protected]; ORCID: 0000-0002-9727-8919

CÓMO CITAR: ZÚÑIGA-OVIEDO, M.A. & SOTO-GIRALDO, A., 2018.- Control microbiológico de Diatraea saccharalis Fabricius (Lepidoptera: Crambidae) en caña panelera a nivel de campo. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 22 (2): 33-41 DOI: 10.17151/bccm.2018.22.2.3 34 Marco Antonio Zúñiga-Oviedo y Alberto Soto-Giraldo INTRODUCCIÓN

La producción de panela es una de las principales actividades agrícolas de la economía nacional colombiana, entre otras razones por su participación significativa en el producto interno bruto, por la superficie dedicada al cultivo de la caña y por la generación de empleo rural (OSORIO, 2007; TARAZONA, 2011).

Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae) es considerada la principal plaga que ataca el cultivo de caña de azúcar y caña panelera, ocasionando disminución del rendimiento y de la calidad del jugo, lo cual se traduce en pérdidas económicas (GALLO et al., 2002; BADILLA & GÓMEZ, 2003; ESTRADA et al., 2004; POLANCZYK et al., 2004; VARGAS et al., 2013). Las larvas ocasionan disminución en la germinación de la semilla, corazones muertos en las plantas jóvenes, cogollos muertos en las plantas más viejas, tallos quebrados y crecimiento reducido de los tallos atacados que sobreviven al ataque (MENDONÇA, 1996; BOTELHO & MACEDO, 2002; GALLO et al., 2002; PARRA et al., 2002; PINTO et al., 2006). El hábitat críptico que presentan las larvas hace que el control químico sea poco eficaz como medida de control. Debido a esto, organismos entomopatógenos que habitan el suelo como hongos (LECUONA, 1996; ARCAS, et al., 1999; GONGORA, 2008; SVEDESE et al., 2013; ALVES & CARVALHO, 2014) y bacterias (RAMOS et al., 2004; GUO et al., 2012; ZHANG et al., 2013), son objeto de estudio para tenerlos en cuenta en programas de manejo integrado de la plaga (GÓMEZ, 1995).

Los hongos entomopatógenos presentan gran potencial como agentes controladores de plagas, constituyendo un grupo con más de 750 especies, diseminados en el medio ambiente y provocando infecciones fungosas a poblaciones de artrópodos (SAMSON et al., 1988; HAJEK, 1997; ASAFF et al., 2002, OLIVEIRA et al., 2008; ZAPPELINI et al., 2010; MALPARTIDA et al., 2013), los géneros de mayor importancia son Metarhizium, Beauveria y Paecilomyces, ya que atacan un alto rango de insectos plaga (OSBORNE & LANDA, 1992; ZIMMERMANN, 1992; SMITH, 1993; FAO, 2003; GÓNGORA, 2008; YASEM et al., 2008; YANG et al., 2009; ELÓSEGUI & ELIZONDO, 2010; ALVARADO et al., 2013).

El objetivo del presente trabajo fue evaluar, a nivel de campo, el efecto del hongo entomopatógeno Beauveria bassiana Bb-HN1 (cepa nativa de B. bassiana) y de la bacteria Bacillus thuringiensis var. kurstaki (DipelR) sobre larvas de D. saccharalis, con el fin de disminuir los daños ocasionados por la plaga e incrementar la productividad del cultivo.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó en el Centro de Investigación y Cría de Enemigos Naturales de la

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 33-41 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Universidad de Caldas, ubicado en el municipio de Manizales (Coordenadas: 5° 05´N Control microbiológico de diatraea saccharalis Fabricius (lepidoptera: crambidae) en caña panelera a nivel de campo 35 y 75° 40´ W). Se evaluó, en condiciones de campo, el hongo Beauveria bassiana cepa nativa BH-HN1 aislada de larvas de Diatraea y suministrada por el Centro Bekdau de la Universidad de Caldas, y la bacteria B. thuringiensis var. kurstaki (DipelR) sobre larvas de primer instar de D. saccharalis ubicadas en tallos de caña panelera variedad POJ 2878.

Evaluación del daño de Diatraea en condiciones de campo

Para la evaluación del daño ocasionado por D. saccharalis, se seleccionaron 5 plantas por tratamiento de caña variedad POJ 2878 con cuatro nudos cada uno. Quince días después, se asperjaron los tallos con la ayuda de un aspersor manual marca Triunfo con los siguientes tratamientos: hongo B. bassiana cepa a concentración de 2x108 unidades infectivas/ml (ui/ml) de agua (el conteo de las esporas se BH-HN1 realizó con un hemocitómetro marca Boeco) en mezcla con DipelR [1x104ui/ml], DipelR [3,5x104ui/ ml] y BH-HN1[2x108ui/ml]. El tratamiento testigo se asperjó con agua destilada. 24 h después de la aplicación de los productos, se infestaron los tallos con 4 larvas de D. saccharalis de primer instar suministradas por el Centro Bekdau, posteriormente se cubrieron las larvas con una jaula pinza para evitar la caída de éstas. Se utilizó un diseño completamente al azar con 7 repeticiones por tratamiento y se evaluó el porcentaje de daño y el número de larvas presentes en cada uno de los tratamientos. Para el análisis estadístico se utilizó el programa SAS 9.1. Para determinar diferencias entre tratamientos se realizó la prueba de Tukey al 5%.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En la Figura 1 se puede apreciar los síntomas que presentan las larvas de D. saccharalis afectadas por los diferentes tratamientos. En el tratamiento DipelR en mezcla con Bb- HN1 (Figuras 1A y B) se observan las larvas momificadas y cubiertas con las esporas del hongo, el tratamiento Bb-HN1 (Figura 1C) se aprecian los mismos síntomas e incluso una esporulada que logró penetrar el tallo de la caña, y el tratamiento en donde se aplicó la bacteria B. thuringiensis (DipelR), las larvas presentaron una consistencia acuosa y olor fétido, característica típica del ataque de la bacteria (Figura 1D). PRUNA (1965) encontró larvas y pupas de D. saccharalis con síntomas de micosis colectadas en el interior de tallos de caña de azúcar, lo que indica el posible desarrollo endófito del hongo, teniendo en cuenta el ciclo de desarrollo del barrenador. En investigación realizada en Estados Unidos de América en el cultivo del maíz (Zea mays, Linn.), se demostró que el hongo B. bassiana es capaz de establecerse en el interior de la planta y colonizarla, regulando los niveles poblacionales del barrenador europeo del maíz, Ostrinia nubilalis Hübner (BING & LEWIS, 1991, 1992). LEUCONA et al., (1996) y ALMEIDA et al., (1997), reportaron la presencia natural de B. bassiana parasitando larvas de D. saccharalis en caña de azúcar en Argentina, y de Heterotermes tenuis (Hagen) en Brasil. Igualmente, ALVES et al. (1985) controlaron a D. saccharalis con la utilización del hongo B. bassiana. 36 Marco Antonio Zúñiga-Oviedo y Alberto Soto-Giraldo

(Dipel x Bb-HN1 Dipel x Bb-HN1

A B

Bb-HN1 Dipel

C D Figura 1. Larvas de D. saccharalis afectadas por: A y B Dipel x Bb-HN1; C. Bb-HN1 y D. DipelR a nivel de semicampo, 10 días después de la aplicación.

Todos los tratamientos evaluados fueron patogénicos a las larvas de D. saccharalis, y ocasionaron mortalidad entre el 61 y 100% (Figura 2). Las larvas correspondientes al tratamiento testigo no presentaron mortalidad. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 33-41 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Control microbiológico de diatraea saccharalis Fabricius (lepidoptera: crambidae) en caña panelera a nivel de campo 37

Figura 2. Porcentaje de larvas vivas de Diatraea presentes en cada uno de los tratamientos evaluados en tallos de caña panelera.

El análisis de varianza indica que se presentaron efectos estadísticamente diferentes de los tratamientos y el testigo (Pr<.0001). En los tratamientos DipelR y DipelR x Bb-HN1, los cuales mostraron diferencia estadística significativa, se presentó el menor porcentaje de larvas de Diatraea vivas (0 y 8%), respectivamente. Lo anterior indica que el producto DipelR ocasionó el 100% de mortalidad de las larvas, mientras que el DipelR x Bb-HN1 el 92% (Figura 2). El tratamiento con menor actividad bioinsecticida fue Bb-HN1, presentándose el 39% de larvas vivas (Figura 2), o sea, el 61% de control de la plaga.

Disminución del daño

En cuanto al porcentaje de daño ocasionado por las larvas de Diatraea a los tallos de caña, se observó que en el tratamiento con DipelR se presentó un 0,55% de daño, seguido de los tratamientos Dipel x Bb-HN1 y Bb-HN1 con 39,94% y 43,13%, respectivamente. Los tallos de caña asperjados con agua destilada (testigo) presentaron un daño del 97,5% (Tabla 2, Figura 3). Esto demuestra la efectividad que presentan los bioinsecticidas evaluados para el control de la plaga. ESTRADA et al (1997), en aplicación de B. bassiana para el control de D. saccharalis en un cultivo de caña, obtuvo 30% menos de infestación de la plaga y 27% menos de daño a las plantas, lo que demuestra que este microorganismo disminuye las poblaciones del insecto, y 38 Marco Antonio Zúñiga-Oviedo y Alberto Soto-Giraldo por consiguiente, reduce los niveles de daño producidos en el cultivo. ESTRADA & OJEDA, 2017 seleccionaron entre 21 aislamientos de B. bassiana el más patogénico

sobre larvas de D. saccharalis, en función de la concentración letal 50 (CL50) y el tiempo

letal 50 (TL50), demostrando las potencialidades que presenta dicho microorganismo para su uso en el programa de lucha biológica contra el barrenador del tallo de la caña de azúcar.

Tabla 2. Porcentaje de daño en semillas de caña de panelera.

PORCENTAJE TRATAMIENTO PRODUCTO TUKEY AGRUPACIÓN DE DAÑO

T1 Testigo A 97,5

T2 Bb-HN1 B 43,13

T3 Dipel x Bb-HN1 B 39,94

T4 DipelR C 0,55

Testigo Dipel

A B bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 33-41 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Control microbiológico de diatraea saccharalis Fabricius (lepidoptera: crambidae) en caña panelera a nivel de campo 39

Bb-HN1 Dipelx Bb-HN1

C D Figura 3. Tallos de caña panelera afectados por larvas de D. saccharalis, 30 días después de la aplicación de los productos: A. Testigo, B. DipelR, C. Bb- NH1. D. Dipel x Bb-NH1

Se debe tener en cuenta que los productos microbiológicos, entre ellos el B. bassiana y B. thuringiensis son susceptibles a la degradación por la luz solar, y la mayoría de las formulaciones persisten poco tiempo, normalmente de 7 a 10 días (CRANSHAW, 2014), por lo tanto, un programa de manejo integrado del barrenador D. saccharalis debe estar acompañado de un eficiente y oportuno plan de monitoreo en campo, con el fin de determinar el momento en el que se presente la mayor población de larvas (primeros instares) que se encuentren por fuera de los tallos, para posteriormente realizar las respectivas aplicaciones de los productos y de esta manera ejercer un control eficiente de la plaga.

AGRADECIMIENTOS

A la Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados de la Universidad de Caldas y al Proyecto “Implementación del Centro de Investigación, Innovación y Tecnología al sector panelero del departamento de Caldas-Centro BEKDAU” por el financiamiento de la investigación. 40 Marco Antonio Zúñiga-Oviedo y Alberto Soto-Giraldo REFERENCIAS

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Christine M. Hahn-von-Hessberg1, Alberto Grajales-Quintero2, Sebastian Grajales-Hahn3

Resumen

Objetivos: Considerar como una de las alternativas viables para la disminución de costos de alimento en los programas de seguridad alimentaria la utilización de plantas forrajeras comunes de zonas tropicales, en las dietas de los peces. Metodología: Se recopilaron las experiencias exitosas obtenidas por 20 años en la Estación Piscícola de la Universidad de Caldas, utilizando la morera (Morus alba) como planta forrajera y suministrada a la tilapia nilótica (Oreochromis niloticus) en fase de levante y engorde. Resultados: Se han obtenido crecimientos en estanques entre 0,6 a 1,2 g/pez/día con suministro de morera fresca y una conversión de 1,9 y la harina de hoja de morera incluida en alimentos balanceados dio como resultado un crecimiento promedio de 1,6 g/pez/día. Conclusiones: Se sugiere el suministro de las hojas de morera de manera fresca a los peces o incluir la harina de la hoja de morera seca en el alimento balanceado, lográndose un reemplazo de la torta de soya en un 4%, para producciones piscícolas campesinas o comerciales pequeñas.

Palabras clave: Oreochromis niloticus, Morus alba, Cichlidae, plantas forrajeras, seguridad alimentaria.

EXPERIENCES OF THE CULTIVATION OF MULBERRY Morus alba L., 1753 (ROSALES: MORACEAE) AND ITS USE IN FEEDING NILE TILAPIA -Oreochromis niloticus, Trew, 1984- (PERCIFORMES: CICHLIDAE) FOR FOOD SECURITY PROGRAMS IN THE TROPICS

Objectives: To consider the use of common forage plants of tropical zones in the diets of fish as one of the viable alternatives for the reduction of food costs in food security programs. Methodology: The successful experiences obtained for 20 years in the fish farm at Universidad de Caldas using mulberry (Morus alba) as a forage and provided to the Nilotic tilapia (Oreochromis niloticus) in the raising and fattening phase were gathered. Results: Growth

* FR: 10-II-18. FA: 19-IV-18. 1 Esp, Msc Profesor, Departamento de Producción Agropecuaria, Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Colombia. E-mail: [email protected] 2 Msc, Ph Profesor, Departamento de Producción Agropecuaria, Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Colombia. E-mail: [email protected] 3 Estudiante Biología, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Colombia. E-mail: [email protected]

CÓMO CITAR: HAHN-VON-HESSBERG, C.M., GRAJALES-QUINTERO, A. & GRAJALES-HAHN, S., 2018,- Experiencias del cultivo de la morera Morus alba. L., 1753 (Rosales: Moraceae) y su utilización en la alimentación de tilapia nilótica Oreochromis niloticus, Trew, 1984 (Perciformes: Cichlidae) para programas de seguridad alimentaria en el trópico. Bol.Cient.Mus.Hist.Nat.U.de Caldas, 22 (2): 42-48. DOI: 10.17151/ bccm.2018.22.2.4 Experiencias del cultivo de la morera Morus alba. L., 1753 (Rosales: moraceae) y su utilización en la alimentación... 43 between 0.6 to 1.2 g /fish/day in ponds has been obtained with fresh mulberry supply and a conversion of 1.9 and mulberry leaf meal included in balanced feed, resulted in average growth of 1.6 g /fish/day. Conclusions: It is suggested to supply the mulberry leaves to the fish in a fresh way or to include the dry mulberry leaf meal in the balanced feed, achieving a 4% replacement of the soybean cake for peasants’ fish farms or small producers.

Key words: Oreochromis niloticus, Morus sp., Cichlidae, Feed plants, Food security.

INTRODUCCIÓN

Aún cuando el mundo ha desarrollado tecnologías de gran envergadura, uno de los grandes factores limitantes sigue siendo la nutrición y la seguridad alimentaria, devastadores para un desarrollo equitativo de la población. Los Objetivos de Desarrollo del Milenio (ODM) para el año 2015, que debían reducir el hambre un cincuenta por ciento, no fueron posibles cumplirlos. Se propusieron nuevamente objetivos para el 2030, donde se pretende disminuir el hambre y la pobreza, en el cual, la piscicultura es uno de los programas de mayor importancia, en especial para poblaciones de zonas rurales y de bajos recursos, genera fuentes de empleo, que crea ingresos para millones de personas (FAO, 2016).

Es preocupante que la pesca de captura en el mundo se considera estable desde 1990, trayendo por tanto un crecimiento constante y rápido de la piscicultura continental para suplir la demanda mundial de pescado que corresponde a un 91% para consumo humano, y supera los demás sistemas de producción pecuarios. La piscicultura continental se ha desarrollado por tanto en los países en desarrollo, de los cuales el 60% es producido en Asia, seguido de América Latina y el Caribe, África y Europa (FAO, 2016).

Se estima que la industria acuícola comenzará a desacelerar su rápido crecimiento a causa de la limitación de la disponibilidad de buena calidad y cantidad de agua, sitios geográficos estratégicos, poca inversión estratégica adicionado a los problemas políticos y sociales de las regiones, los costos de las materias primas en especial la harina y aceite de pescado (FAO, 2016), donde la alimentación es considerada el 73% del costo de producción de un sistema productivo piscícola (AUNAP, 2013).

Así, la especie de mayor distribución mundial para sistemas productivos campesinos y comerciales de áreas tropicales es la tilapia nilótica, con hábitos alimenticios propicios para consumo de plantas forrajeras, cuyo requerimiento nutricional es considerado en cultivos comerciales en una proteína cruda mínima de 24% (AKIYAMA, 1992; AUNAP, 2013), proteína aportada en su mayoría por la harina de pescado 44 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Alberto Grajales-Quintero, Sebastian Grajales-Hahn o subproductos de origen animal que participan en un promedio del 50% de la composición de la fórmula del alimento, lo que ha conllevado a la búsqueda de fuentes alternativas de proteína, económicos y de fácil acceso que satisfagan los requerimientos nutricionales de los peces, con coeficientes de digestibilidad por encima del 50%, además los materiales vegetales que posean un coeficiente de digestibilidad alto, la pérdida de nutrientes en la materia fecal es bajo por tanto el impacto negativo en el medio acuático es poco (PIMENTA et al., 2008; PEZZATO et al., 2002).

Como resultado, se están realizado diferentes estudios con plantas forrajeras para los diferentes sistemas de producción animal, en los que es importante disminuir el costo del alimento, para optimizar los recursos naturales. En la zona tropical existe una gran variedad de plantas forrajeras, pero es poco lo que se conoce sobre ellas, no existe una cultura en sí en utilizar alternativas naturales y económicas. Algunas de las especies con mayor distribución geográfica y de interés en piscicultura es la morera (Morus sp.), el bore (Xanthosoma sagittifolium), el botón de oro (Tithonia diversifolia), matarratón (Gliricidia sepium), el ramio (Bohemeria nívea), el nacedero (Thrichantera gigantea), entre otros.

La morera (Morus sp) perteneciente al orden de las Urticales, familia Morácea, comprende cerca de 800 especies de árboles y arbustos, es la planta predilecta del gusano de seda (Bombyx mori), históricamente se conoce su uso desde el año 2640 a. C. en China, de donde se presenta la migración de la industria de la producción de la seda por Asia y luego Europa; junto a ella la siembra de morera, llega a América en 1680 desde Gran Bretaña, por medio de los españoles (LLAGOSTERA, 2006). La morera se ha usado en diferentes producciones pecuarias, por ejemplo en la alimentación de corderos al suministrarse de manera fresca presentándose un aumento de peso promedio de 80 g/día; en cabras la producción de leche aumentó un 30% (BENAVIDES, 1995), en pollos se puede reemplazar el alimento balanceado con harina de morera en un 10%, con excelentes resultados en especial para pequeños productores (LEYVA et al., 2012). Se pretende incentivar el uso de plantas forrajeras como la morera para ser utilizada como alimento alternativo en la piscicultura campesina o seguridad alimentaria de zonas tropicales, con el propósito de disminuir los costos de producción de los pequeños piscicultores, por medio de las experiencias obtenidas en la Estación Piscícola de la Universidad de Caldas.

Localización

Los trabajos se realizaron en la Estación Piscícola, propiedad de la Universidad de Caldas, ubicada a 75º 45´ de Longitud Oeste, 5º 4´ de Latitud Norte, 1050 msnm, temperatura media de 22,5ºC, humedad relativa de 75% y precipitación anual de 2.377mm; región perteneciente al bosque húmedo tropical. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - 2018. 42-48 diciembre Experiencias del cultivo de la morera Morus alba. L., 1753 (Rosales: moraceae) y su utilización en la alimentación... 45 Cultivo de la morera

Para sembrar la morera se debe preparar la tierra con anticipación, la cual comprende la eliminación de arvenses, posteriormente se debe labrar la tierra hasta obtener una textura suave de la misma. Al realizar la siembra de la morera, los mejores resultados obtenidos fueron a través de la propagación por estaca, técnica de multiplicación vegetal utiliza trozos de tallos que generan nuevas plantas idénticas a la planta madre (STRASSBURGER, 1994); el uso de esquejes o ramas jóvenes o delgadas no ha dado buenos resultados en la propagación de la morera; igualmente si las estacas son sembradas en bolsas para ser trasplantadas posteriormente, la mortalidad de las plántulas excede el 60%. Las estacas deben tener una longitud promedio de 30 a 35 cm, con las hojas en sus tallos, las cuales no deben ser eliminadas para evitar lesiones en las yemas. Las estacas deben ser sembradas directamente en el terreno, donde se entierran 15 cm, es importante en la primera fase el suministro de agua suficiente para el desarrollo de las raíces, una vez que estas comiencen a nacer y se fortalezcan, se puede comenzar a realizar un plan de fertilización adecuado según las características y necesidades del terreno.

Para obtener un cultivo de morera, con una buena producción de hoja y de fácil mantenimiento, las estacas deben estar sembradas a 50 cm entre sí, de tal manera que el espacio existente entre las plantas no permita el crecimiento de arvenses y por tanto no se requiera el uso de herbicidas.

Los materiales genéticos de morera existentes en la Estación Piscícola de la Universidad de Caldas son Kanva 2 (Morus indica), IZ 19/13 (Rosa da Fonseca) (Morus alba), IZ 56/4 (Tamarina) (Morus alba) y el híbrido IZ 13/6 (Luiz Paolieri) producto del cruce entre la variedad Fernao días (Morus alba L.) y la variedad Kokuso 27, procedente de Brasil (GARCÍA-CARDONA et al., 2000), siendo éste último el material que mayor producción de biomasa produce, con un promedio de 25 t/ha/año, coincidiendo con BOSCHINI et al. (1998) y GARCÍA-CARDONA et al. (2000), quienes obtuvieron un promedio calculado de 21 a 28 ton/ha/año. La cosecha se realiza cada 40 a 50 días, al realizar la poda de las ramas jóvenes, dejando el tronco principal a 45 cm de altura. Después de realizar el corte de las ramas, estas pueden ser sujetas y suministradas a los peces de forma fresca, posteriormente se extraen los tallos de la morera del estanque y se devuelven al cultivo para incorporarlos a la tierra y ser utilizados como abono natural. También se puede retirar únicamente las hojas de los tallos de la morera y suministrar estas a los peces de manera fresca o secarlas para la producción de harina y posteriormente incorporarla al alimento balanceado.

46 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Alberto Grajales-Quintero, Sebastian Grajales-Hahn Crecimiento de Oreochromis niloticus alimentado con Morus alba

Al realizar los análisis bromatológicos de la hoja de la morera cosechada entre los 40 a 50 días, se obtuvieron los siguientes resultados: digestibilidad in vitro en materia seca de 89%, proteína cruda del 24%, materia seca del 85%, fibra bruta del 15%, fibra ácido detergente 18% y fibra neutro detergente 26%, cenizas de 15%, grasa 1,2%, coincidiendo con lo encontrado por CRUZ (1997); SÁNCHEZ, (2002); LEYVA et al. (2012); ROSAS & MALDONADO (2013), quienes reportan una digestibilidad in vitro en materia seca de 92%, proteína cruda de 19 al 25%, materia seca de 89%, fibra bruta 11 a 18%, nitrógeno de 3%, fibra ácido detergente 18% y fibra neutro detergente 27%, cenizas de 15%, grasa 1,1 a 2,9%. Se puede deducir que la digestibilidad de la morera es similar comparada con los coeficientes de digestibilidad de la torta de soya, la cual varía entre el 85% y el 92,4% (VÁSQUEZ-TORRES et al., 2013; DELGADO & RODRÍGUEZ, 2012; GONÇALVES & CARNEIRO, 2003; PEZZATO et al., 2002).

Al alimentar machos de tilapia nilótica únicamente con hojas de morera fresca ad libitum, los peces no presentaron un buen desarrollo, posiblemente dado por un desbalance nutricional, sugiriendo adicionar para sistemas productivos campesinos una fertilización del agua adecuada. Al adicionar al suministro de hojas de morera fresca el 1% de alimento balanceado, utilizando un 24 y 30% de proteína, se observó un incremento en el crecimiento de los peces con una ganancia de 0,6 – 0,8 g/día, lo cual para sistemas de producción de seguridad alimentaria viene a ser de interés, y al aumentar al 2% el alimento balanceado en la dieta de los peces se obtiene una conversión de 1,9 y un crecimiento de 1,1 a 1,6 g/pez/día, siendo recomendable para producciones piscícolas campesinas y comerciales pequeñas (HAHN et al., 2002). Así, se puede concluir que se puede reemplazar hasta un 30% del alimento balanceado con hojas de morera fresca en cultivos piscícolas campesinos, recomendándose el uso de fertilización de estanques, siendo los mejores con piso de tierra.

Los diversos trabajos realizados sugieren que el suministro de las hojas frescas de morera a las tilapias en crecimiento y engorde puede ser a voluntad, pero no más que tres veces por semana, suplementado con fertilización del estanque para la producción de plancton o alimento balanceado mínimo del 24% de proteína una vez al día, preferiblemente en las horas de la tarde. Una de las características de un exceso en el suministro de morera fresca en tilapia es la presencia de timpanización de los ejemplares y posteriormente la muerte.

Al utilizar machos de tilapia nilótica en jaula, con un peso promedio inicial de 25 g a los cuales se les suministró una ración balanceada del 30% de proteína según las especificaciones del NRC (1993), donde se incluyó harina de hoja de

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - 2018. 42-48 diciembre morera, obteniéndose el mejor resultado con una inclusión de la misma en un 4% Experiencias del cultivo de la morera Morus alba. L., 1753 (Rosales: moraceae) y su utilización en la alimentación... 47 reemplazando la torta de soya, obteniendo una ganancia de peso de peso de 1,6 g/pez/ día, (RONDON et al., 2003) parámetros similares a los obtenidos por KOGSON Y CALLE (1994), GARZÓN (1997) y NAVARRO (1998), quienes trabajaron en las mismas condiciones de cultivo pero utilizando únicamente alimento balanceado. Se observó que al aumentar el porcentaje de inclusión de la harina de la hoja de morera, las tilapias presentan disminución del consumo del alimento, y por ende, deterioro de la conversión y del crecimiento, posiblemente causado por el bajo contenido de la metionina en la morera, figurando como la ley del mínimo de Liebig en este caso, el cual está sólo a un 45% de la metionina requerida por la tilapia (SANTIAGO & LOVELL, 1988; NRC, 1993), coincidiendo con AVAULT (1996), quien sugiere que el consumo de la morera se encuentra limitado por su baja digestibilidad normal en la mayoría de follajes.

CONCLUSIÓN

La morera es una planta forrajera de excelente crecimiento y propagación en climas tropicales con corte cada 40 a 50 días, en condiciones similares a la estación piscícola, se puede utilizar las hojas frescas en la alimentación de la tilapia nilótica acompañado por fertilización del agua del estanque o suplementado en parte con alimento balanceado comercial, y las hojas secas de morera pueden incluirse en un 4% en el alimento balanceado, con conversiones óptimas para producciones piscícolas campesinas o pequeños comerciales, siendo el costo de producción atractivo; además, permite disminuir el impacto ambiental en el medio acuático.

REFERENCIAS

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BOLETÍN CIENTÍFICO bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2), julio-diciembre, 2018. 51-75. ISSN: 0123-3068 (Impreso) ISSN: 2462-8190 (En línea) CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL OF UNIVERSIDAD DE LOS LLANOS (VILLAVICENCIO, COLOMBIA): A RICH COMMUNITY AT THE ANDEAN FOOTHILLS-SAVANNA TRANSITION*

Jorge Enrique Avendaño1, 3, Nattaly Tejeiro-M.2, Jessica Díaz-Cárdenas2, Jhon Jairo Amaya-Burgos2, Andrés Felipe Aponte2, Natalie Gamboa2, Yoliver Esmeralda José Salcedo-Sarmiento2, Álvaro Javier Velásquez-Suárez2 & Andrea Morales-Rozo1

Abstract

Objectives: To conduct a inventory at the Barcelona campus of Universidad de los Llanos Villavicencio, Colombia, with the aim of estimating species richness, abundance and habitat associations of the local avifauna. Scope: Characterization of the local avian diversity and its association with different types of natural and transformed ecosystems. Methodology: We inventoried birds using sight and auditory records made weekly between August 2013 and August 2014, plus opportunistic observations made between 2013 and 2018. We estimated species richness using non-parametric estimates, and categorized local abundances and habitat associations based upon encounter frequencies. Main results: We recorded a total of 210 species (189 species through systematic observations, plus 21 recorded non-systematically). The list includes one Colombian near-endemic, 20 migrant species, and four range extensions for the basin. The heterogeneous vegetation sustains a rich community composed mainly by species associated with urban zones, gallery forest and artificial lakes. Most species were rare and occasional, which suggests that they are visitors or maintain small populations within the campus. Conclusions: This study provides basic data on bird diversity of transformed ecosystems in the Orinoco basin, and highlights the importance of mosaics of savanna, forest and transformed ecosystems as refuges and stopover areas of resident and migratory birds.

Key words: Andean foothills, fragmented ecosystems, Orinoco basin, range extensions, urban birds.

* FR: 10-II-18. FA: 19-IV-18. 1 Programa de Biología y Museo de Historia Natural, Universidad de los Llanos, Villavicencio, Meta, Colombia. 2 Programa de Biología, Universidad de los Llanos, Villavicencio, Meta, Colombia. 3 Current address: Laboratorio de Biología Evolutiva de Vertebrados, Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Los , Bogotá, Colombia. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: AVENDAÑO, J.E., TEJEIRO-M, N., DÍAZ-CÁRDENAS, J., AMAYA-BURGOS, J.J., APONTE, A.F., GAMBOA, N., SALCEDO-SARMIENTO, Y.E.J., VELÁSQUEZ-SUÁREZ, A.J. & MORALES-ROZO, A., 2018.- Birds of Universidad de los Llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition. Bol. Cient. Mus.Hist. Nat. U. de Caldas, 22 (2): 51-75. DOI: 10.17151/bccm.2018.22.2.5 52 Jorge Enrique Avendaño et al. AVES DE LA UNIVERSIDAD DE LOS LLANOS (VILLAVICENCIO, COLOMBIA): UNA RICA COMUNIDAD EN LA TRANSICIÓN ENTRE EL PIEDEMONTE ANDINO Y LA SABANA

Resumen

Objetivos: Desarrollar el inventario de las aves del campus Barcelona de la Universidad de los Llanos, Villavicencio, Colombia, con el objeto de estimar la riqueza de especies, abundancia y asociaciones de hábitat de la avifauna local. Alcance: Caracterización de la diversidad aviar local y su asociación con diferentes tipos de ecosistemas naturales y transformados. Metodología: Inventariamos la avifauna tomando registros visuales y auditivos semanales entre agosto de 2013 y agosto de 2014, además de observaciones no sistemáticas entre 2013 y 2018. Estimamos la riqueza de especies usando estimadores no paramétricos, y categorizamos las abundancias locales y asociaciones de hábitat con base en la frecuencia de encuentros. Principales resultados: Registramos un total de 189 especies a través de observaciones sistemáticas, además de 21 registradas de manera no sistemática para un total de 210 especies. El listado incluye una especie casi amenazada para Colombia, 20 especies migratorias y cuatro ampliaciones de distribución para la cuenca del Orinoco colombiano. La heterogeneidad de la vegetación mantiene una rica comunidad compuesta principalmente por especies asociadas a zonas urbanas, bosque de galería y lagos artificiales. Muchas especies fueron raras y ocasionales, lo cual sugiere que son visitantes o mantienen pequeñas poblaciones dentro del campus. Conclusiones: Este estudio provee datos básicos sobre la diversidad de aves en ecosistemas transformados en la cuenca del Orinoco, y resalta la importancia de los mosaicos de sabana, bosque y ecosistemas transformados como refugio y áreas de parada de aves residentes y migratorias.

Palabras clave: ampliación de distribución, aves urbanas, cuenca del Orinoco, piedemonte llanero, ecosistemas fragmentados.

INTRODUCTION

The Orinoco basin covers c. 981,000 km2 between Colombia and Venezuela, from which 343,350 km2 (35%) are found in Colombia, representing c. 30% of the country terrestrial area (LASSO et al., 2010). This region known as Eastern plains or Llanos Orientales is characterized by a great diversity of landscapes and ecosystems, which mainly involves different types of savannas (i.e. seasonally flooded, dry), as well as Andean, Amazonian, and Guianan forested habitats (RANGEL-CH., 2014). The Colombian Orinoco basin contains high levels of species diversity. To date there are records of 4347 species of vascular and 471 species of non-vascular plants, 685 fish species, 122 species of reptiles, 71 species of amphibians, 761 species of birds and 196 species of mammals (LASSO et al., 2010; ACEVEDO-CHARRY et al., 2014; MINORTA-CELY & RANGEL-CH., 2014; PARDO-MARTÍNEZ & RANGEL- CH., 2014; RINCÓN-E. et al., 2014; ROMERO et al., 2014; TRUJILLO-P. et

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 51-75 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre al., 2014). However, despite this high biological diversity, knowledge of particular Birds of Universidad de Los llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition 53 ecosystems and community dynamics is still scarce particularly due to the lack of complete or long-term inventories, which are necessary to understand the species richness and turnover of taxonomic groups across different ecosystems and subregions (LASSO et al., 2010).

Birds are one of the groups comparatively better studied in the Colombian Orinoco basin (OLIVARES, 1974; HILTY & BROWN, 1986; MCNISH, 2007; ACEVEDO- CHARRY et al., 2014; ACEVEDO-CHARRY, 2017). However, the few studies conducted have traditionally focused in the Andean foothills in Meta, Casanare and Arauca departments (SALAMAN et al., 2002; ACEVEDO-CHARRY, 2017), whereas regions such as the alluvial and dissected plains of the watershed, the transition between the Orinoco and Amazon basins and the Serranía de la Macarena remains poorly studied (OLIVARES, 1962; LEMKE & GERTLER, 1978; CADENA et al., 2000; ROJAS & PIRAGUA, 2000; OCAMPO-PEÑUELA & ETTER, 2013; RESTREPO-CALLE et al., 2014). On the other hand, although some areas like the Andean foothills in the and surroundings of Villavicencio city have historically received more attention by ornithologists, most data correspond to non-systematic observations, sporadic collection of specimens and low-sampling effort studies focused on punctual localities (MEYER DE SCHAUENSEE, 1948- 52; NICÉFORO, 1945, 1947, 1948, 1955; SULLIVAN et al., 2009; MURILLO- PACHECO & BONILLA-ROJAS, 2016), which restrict our understanding of the species richness and composition at smaller geographical scales.

Given the complex ecosystem diversity of the Colombian Orinoco basin, coupled with the high rate of land conversion in recent decades along the Andean foothills (SÁNCHEZ-CUERVO et al., 2012), baseline data on bird communities associated to conserved and fragmented ecosystems is essential to understand local and regional patterns of species diversity, and to developing and implementing policies for conserving birds and their habitats. As an approximation of the diversity and dynamics of a bird community associated to a typical landscape of the Andean foothills-savanna transition, we present the results of a mid-term bird inventory conducted in the Barcelona campus of Universidad de los Llanos. Based on our findings, we discuss the patterns of species richness, abundance and habitat associations of the local avifauna, and document four range extensions for the Orinoco basin.

MATERIALS AND METHODS

Study site

The Barcelona campus of Universidad de los Llanos (4º04'N; 73º34'W; c. 400 m), hereon referred to as Unillanos, is located in the municipality of Villavicencio, Meta department, Colombia (Figure 1). It occupies c. 45 ha that corresponds to the foothills 54 Jorge Enrique Avendaño et al. savanna ecosystem (JARAMILLO-J & RANGEL-CH., 2014). Original habitats such as forest, savannas and wetlands were present until the establishment of a cattle farm in 1974. Since then, habitat modification increased due to the construction of buildings and crop areas. A process of assisted vegetal succession with native trees (e.g., Jacaranda caucana, Tabebuia rosea, Hura crepitans, , Erythrina poepiggiana, Brownea grandiceps, picta, Samanea saman, Ceiba pentandra, Cariniana pyriformis, Matisia cordata, Cedrela sp., sp.) and foreign (e.g., Manguifera indica, Annona montana, Spathodea grandiflora, Bauhinia divaricate, Azadirachta indica, Averrhoa carambola) has been implemented within the campus in the last decades (L. S. Suárez & L. M. Quiñones, pers. comm.).

Figure 1. Map showing the geographic location of the Barcelona campus of Universidad de los Llanos, Colombia (A), and indicating its location at the transition of the foothills of Eastern Andes and savanna plains of the Orinoco basin (B). The lower inset (C) show different habitat types sampled in the campus and tracks visited during extensive observations. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 51-75 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Birds of Universidad de Los llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition 55

Figure 2. Types of habitats found within the Barcelona campus of Universidad de los Llanos. Photos by AMR. 56 Jorge Enrique Avendaño et al. Currently the area within and around the campus involves a matrix of at least six types of habitats (Figure 2): 1) artificial lakes (AL): ponds for pisciculture, surrounded by pastures, bushes and fences of trees; 2) crops (CR): mainly fruit trees (e.g. soursop, lime, plantain), and others crops like corn, cacao, bean, and pumpkin; 3) riparian forest (RF): small fragments bordering a stream that crosses the campus with trees of Ochroma pyramidale, Piptadenia flava, Cecropia sp and others ; 4) pastures and open areas (PO): zones with pastures and fences of trees. 5) secondary forest (SF): a small area located at the north-east of the campus, connecting to a ~20 ha fragment dominated by Phenacospermun guianensis, Erythrina sp., Bauhinia sp. and other trees like Cecropia sp. and Ochroma pyramidale; and 6) urban zones (UZ): buildings and classrooms surrounded by native and foreign trees of 1-20 m height like Poeppigia procera, Erythrina poepiggiana, Bauhinia picta, Swietenia macrophylla, Ceiba pentandra, Ficus sp., among others. Humidity ranges between 47% and 75%, with an average temperature of 26ºC and a unimodal annual rainfall of 4500 mm, with a rainy season from April to November (IDEAM, 2005).

Data acquisition and analysis

Between August and December 2013, and February and August 2014, we carried out 43 weekly visits to the study area. Additional observations were made opportunistically during 2013 and 2018. At least four observers walked (walking speed of c. 0.56km/h) along a ~1.7 km transect that crosses all available habitats on the campus (Figure 1). Birds were detected and identified visually and vocally during the most active period in the mornings (06:00 to 09:00 h). For every record, we recorded species identification, number of individuals, habitat (see above) and location on the campus. Bird identification followed HILTY & BROWN (1986) and MCMULLAN et al., (2011). Avian and lineal classification follows AVENDAÑO et al., (2017).

To determine sampling completeness, we used the non-parametric species richness estimators Chao 2 and Jacknife 2, which were calculated using EstimateS 9.10 (COLWELL, 2013). We used the accumulative frequency of detection of each species per habitat as an approximation to its abundance and habitat preferences. The frequency of detection of each species across a total of 43 visits was categorized as: very common (VC; >90% of visits), common (C; 50-90% of visits), occasional (O; 10-50% of visits), and rare (R; <10% of visits) (STOTZ et al., 1996).

We also compared the composition and diversity of the Unillanos avifauna with published inventories in the Colombian Orinoco (e.g., ROJAS & PIRAGUA, 2000; OCAMPO-PEÑUELA & ETTER 2013, ACEVEDO-CHARRY, 2017), dividing avifaunas in different categories of taxonomic and ecological groups according to STILES & BOHÓRQUEZ (2000) as follows: frugivorous-granivorous terrestrial bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 51-75 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Birds of Universidad de Los llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition 57 or large (Tinamiformes, Galliformes and parrots of Ara and Amazona genera); birds of prey and scavengers (Falconiformes, Cathartiformes, Strigiformes); aquatic birds (including Alcedinidae); nectarivorous non-passerines (Trochilidae); other frugivorous- granivorous non-passerines (Columbidae, Trogonidae, Momotidae, Ramphastidae, Capitonidae), insectivorous non-passerines (Apodidae, others , etc.); insectivorous suboscines (Furnariidae, almost all Tyrannidae); frugivorous suboscines (Cotingidae, Pipridae, Mionectes); ten-primaried-oscines, insectivorous-omnivorous (Hirundinidae to Vireonidae); nine-primaried oscines, insectivorous or omnivorous (Parulidae, Icteridae); nine-primaried oscines, frugivorous, granivorous or nectarivorous (Thraupidae, Emberizidae). Although these categories do not allow detailed species- level comparisons among communities (e.g. similarity analyses), this approach allowed us to determine if differences in species richness of particular bird groups within and among inventories, were the result of differences in the diversity and quality of available habitats, or to differences in the quantity and quality of sampling effort among inventories (STILES & BOHÓRQUEZ, 2000).

RESULTS

Species richness and composition

We recorded a total of 189 species through standardized sampling between 2013 and 2014. In addition, 21 species were recorded opportunistically during 2013 and 2018 for a total of 210 bird species in the campus, representing 49 families and 19 orders (Appendix 1). The families with higher number of species were Tyrannidae (28), Thraupidae (22), Icteridae (12), Ardeidae (10), Accipitridae (10), Psittacidae (9), Trochilidae (8), and Cuculidae (8); all of them accounted for 51% of total recorded species (Appendix 1). Estimated species richness ranged between 213 and 229 species according to the Chao 2 and Jacknife 2 estimators, respectively. Thus, the observed species richness ranges between 88.7% and 82.5% of the expected total avifauna for the campus. These estimates agree with the asymptotic tendency showed by the accumulation curve of observed species (Figure 3), suggesting that our inventory is representative of the local avifauna.

Excluding species recorded spontaneously, the frequencies of detection of species were not uniform (Figure 3) with most of them classified as rare (65 species; 35%) and occasional (59; 31%), followed by common (38; 20%) and very common species (27; 14%). Habitat preferences were also marked within the campus (Figure 4) with most species more frequently associated to urban zones (79; 42%). However, there were several bird species associated to riparian forests (30; 16%), artificial lakes (27; 14%), crops (22; 12%) and aerial species that overfly indistinctly different habitats (18; 9%). Secondary forest (6; 3%) and open-country species (7; 4%) were the least represented in the campus. 58 Jorge Enrique Avendaño et al.

Figure 3. Species richness estimators of the avifauna from the Barcelona campus of Universidad de los Llanos. The asymptotic shape of the observed species richness curve (Sobs), compared to both species richness estimators, Chao 2 and Jack 2, suggests that the inventory is representative of the local avifauna.

In general, 188 out of 208 bird species recorded (90.4%) were residents, whereas 15 were boreal migrants, three were austral migrants and two have both boreal and austral populations (9.6%) (Appendix 2). The migrant species recorded through standardized sampling between 2013 and 2014 showed some preliminary phenology patterns. Boreal migrants such as Yellow-billed Cuckoo (Coccyzus americanus), Yellow Warbler (Setophaga petechia), American Redstart (Setophaga ruticilla) and Blackpoll Warbler (Setophaga striata) were the first arrivals during the fall migration (October). Particularly, Solitary Sandpiper (Tringa solitaria) and most warblers were common and stayed in the area until the spring migration (April). Baltimore Oriole (Icterus galbula), Summer Tanager (Piranga rubra) and Scarlet Tanager (Piranga olivacea) were less frequent and mainly recorded later in the year (November), but Barn Swallow (Hirundo rustica) was also recorded in the spring migration (April). Fork-tailed Flycatcher (Tyrannus savana) and Red-eyed Vireo (Vireo olivaceus) were recorded during all periods of migrations possibly due to the presence of boreal and austral migrant populations. Austral migrants such as Brown-chested Martin (Progne tapera) were recorded on March, June and July. Variegated Flycatcher (Empidonomus varius) and Small-billed Elaenia (Elaenia parvirostris) were mainly recorder in May and August (Appendix 2). Finally, the list also includes one near endemic, (Forpus conspicillatus) (CHAPARRO-HERRERA et al., 2013), and two species of global conservation concern, White-throated Toucan (Ramphastus tucanus) (Vulnerable) and Festive Parrot (Amazona festiva) (Near threatened) (IUCN, 2017) (Appendix 1), although these species are not threatened at national level (RENJIFO

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 51-75 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre et al., 2014, 2016). Birds of Universidad de Los llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition 59

Figure 4. Frequency of detection of each species per habitat as an approximation to its abundance and habitat preferences at the Barcelona campus of Universidad de los Llanos between 2013 and 2014.

Range extensions

Rufous-vented Chachalaca, Ortalis ruficauda. Singles or pairs observed less frequently than Speckled Chachalaca O. guttata along tree fences and gallery forest inside the campus and surroundings. This species is known from the east of the Eastern Andes from Norte de Santander and Arauca (HILTY & BROWN, 1986), with recent records south to Tauramena in Casanare (XC243616). Our record represents a range extension of c. 100 km south, confirming the presence of this species for first time in the Meta department.

White-tipped Dove, Leptotila verreauxi. It occurs locally in lower numbers than Gray-fronted Dove L. rufaxilla, from which it is distinguishable by the greyish brown crown and blue-orbital skin instead of the greyish blue crown and red-orbital skin of its congener (HILTY & BROWN, 1986) (Figure 5). This species is historically known from northern Vichada (HILTY & BROWN, 1986; RESTALL et al., 2007), however, a recent number of observations and specimens along Arauca, Casanare, Meta and Vichada departments suggest a more extensive distribution in the Eastern Llanos (SULLIVAN et al., 2009; ACEVEDO-CHARRY et al., 2014). 60 Jorge Enrique Avendaño et al.

Figure 5. New bird records for the Meta department, Colombia, documented in the Barcelona campus of Los Llanos University. A: Conirostrum speciosum, B: Leptotila verreauxi.

Festive Parrot, Amazona festiva. A group of six individuals observed in April-March 2014 in the canopy of trees of the urban zone. Previously recorded in Arauca, Casanare, Vaupés and Amazonas departments (HILTY & BROWN, 1986; RODRÍGUEZ- MAHECHA & HERNÁNDEZ-CAMACHO, 2002). Our record, together with a recent sighting south of Sierra de la Macarena (SULLIVAN et al., 2009), confirm the species’ presence in Meta department.

Chestnut-vented Conebill, Conirostrum speciosum. A pair (September 2013) and a solitary male (March 2014; Figure 5) were recorded foraging in trees and bushes surrounding the urban area of the campus. Males were identified by their dull gray plumage and contrasting rufous undertail coverts. The species’ distribution in northern South America is disjunct with isolated populations in Venezuela, Guianas and (HILTY & BROWN, 1986). In Colombia, the species has been largely known by ‘Bogotá’ specimens, however, a recent specimen was collected at the Gazaunta River watershed, municipality of Medina, (IAvH-A 10126) in the east slope of the Eastern Andes. There are several sightings along the Andean foothills and the Llanos in Meta and Casanare departments (SULLIVAN et al., 2009). These new data confirm the species’ presence along the Andean foothills and Eastern Llanos of Colombia possibly extending north to populations in Apure, Venezuela (HILTY, 2002).

DISCUSSION

Despite occupying a third part of continental Colombia and harboring 40% of the country’s bird diversity (LASSO et al., 2010; ACEVEDO-CHARRY et al., 2014), the avifauna of the Colombian Orinoco is considerably less studied than other regions in the country (AVENDAÑO et al., 2017). The only three bird inventories conducted bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 51-75 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Birds of Universidad de Los llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition 61 in the region have focused mainly on primary or scarcely fragmented ecosystems (ROJAS & PIRAGUA, 2000; OCAMPO-PEÑUELA & ETTER, 2013; ACEVEDO- CHARRY, 2017). Therefore, our inventory of the Unillanos campus is instrumental in filling the knowledge gap on the regional bird species diversity, as well as contributing to understanding the effects of landscape transformation in the avifauna of ecosystems located on the Andean foothills-savanna transition.

When comparing the Unillanos avifauna with that documented for the well-preserved humid forests and savannas of Caño Limón in (ROJAS & PIRAGUA, 2000), we found that the Unillanos campus supports a species-rich avifauna. However, the Unillanos avifauna has fewer species (210 vs. 253) and sustains a different composition of aquatic birds, birds of prey and insectivorous suboscines (Table 1), which is not surprising given that Caño Limón includes natural savannas, seasonal ponds, flood zones and large extensions of riparian forest. Similarly, although the study conducted by OCAMPO-PEÑUELA & ETTER (2013) focused mainly on birds restricted to highplain and riparian forests in San Martín de los Llanos, Meta department; there were large differences in species composition. Particularly, the Unillanos campus lacks forest interior species that are more susceptible to forest fragmentation and local extinctions such as large frugivores (e.g. Lipaugus vociferans), woodpeckers (Celeus spp) and ground insectivores (several Thamnophilids). A similar pattern is found when comparing the Unillanos campus and Tame River avifaunas (Table 1), particularly due to the presence of a high number of forest suboscines found at foothills of Tame River (e.g. Rupicola peruvianus); although the Unillanos campus stands out by the numerous aquatic birds, birds of prey, open-country insectivores and boreal migrants. The absence of several forest species at the Unillanos campus probably is in line with a generalized loss of natural ecosystems in the Apure- Villavicencio and the Llanos ecoregions as a result of agriculture and pasture expansion promoted by the Colombian government since the second half of the 19th century (LÓPEZ 1989; SÁNCHEZ-CUERVO et al., 2012). Indeed, bird collections leaded by Museo de La Salle personnel in the middle of the past century at the Villavicencio city (NICÉFORO MARÍA 1945, 1947, 1948, 1955; HILTY & BROWN, 1986), and surrounding localities to the Unillanos campus (e.g. Ocoa River, Apiay), suggest that many species associated to mature forest, morichal, and natural savannas have been locally extirpated.

Despite the lack of forest interior and other sensitive species, the Unillanos campus harbors several forest species such as tinamous (Crypturelus cinereus), toucans (Ramphastos tucanus, Pteroglossus spp), large parrots (Amazona spp), and large insectivorous species (Nyctibius spp, Campephilus melanoleucos). This suggests that the campus maintain some level of landscape heterogeneity to serve as refuge for significant numbers of birds. Nonetheless, the large number of rare and occasional species in the campus, as well as the low representation of secondary forest species, suggests that many 62 Jorge Enrique Avendaño et al. species are visitors or maintain reduced populations locally (MORANTE-FILHO et al., 2015; SHAW et al., 2013). This pattern has been documented in other University campuses from Colombia such as those of Universidad del Valle and Universidad del Magdalena (MUÑOZ et al., 2007; STREWE et al., 2009), which lack of fragments of mature forests and have suffered gradual processes of forest fragmentation and isolation. In this sense, given that the extension and connectivity of highplain and riparian forests in the Llanos are key attributes for maintaining regional bird diversity (OCAMPO-PEÑUELA & ETTER, 2013); the preservation of remnant vegetation patches and forest corridors around the Unillanos campus is fundamental to maintain populations of resident and visitor forest species in the region.

Table 1. Comparison of numbers of species in different taxonomic-ecological groups (see text for definitions) among the Unillanos campus, Caño Limón (ROJAS & PIRAGUA, 2000), Río Tame (ACEVEDO-CHARRY, 2017; includes only data from El Oso and Santa Librada study sites, c. 600-850 m) and San Martín de los Llanos (OCAMPO-PEÑUELA & ETTER, 2013).

Group Unillanos Caño Limón Río Tame San Martín No Passeriformes Frugivore-granivorous, terrestrial/large 8 8 10 6 Aquatic birds 26 47 13 1 Bird of prey and scavengers 20 28 7 5 Nectarivorous 8 7 11 3 Other frugivorous-granivorous 18 15 17 11 Insectivorous 22 23 16 13 Passeriformes Insectivorous suboscines 30 41 34 22 Frugivorous suboscines 6 4 10 7 Ten-primaried oscines, insectivorous- 15 17 omnivorous 16 10 Nine-primaried oscines, insectivorous or 10 13 omnivorous 8 3 Nine-primaried oscines, frugivorous, 28 24 granivorous o nectarivorous 29 6

Total resident species 189 227 171 87 Total austral migratory species 3 4 0 0 Total boreal migratory species 16 22 5 4 Total 210 253 176 91 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 51-75 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Birds of Universidad de Los llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition 63 In the case of open-country species, our data suggests that the avifauna associated to urban zones is more species-rich than that found in open habitats (pastures, artificial lagoons, and aerial space), or even forest habitats. Likewise, urban-associated species tend to be more abundant (SILVA et al., 2015). Although this pattern could reflect in part a bias in sampling urban areas, these areas in the campus stand out due to their heterogeneous vegetation, which consists of native and planted trees with a tall canopy, high proliferation of epiphytes and adjacent scrubs (see Methods, Figure 2). The complex vegetation and buildings seems to offer a high concentration of resources as refuge, food, and structures to nest, which could explain why bird diversity is higher at urban zones. In this sense, urban zones at Unillanos are analogous to the wooded parks and shrubby habitats found in other University campuses, where bird diversity documented there has been higher than in other local habitats (MARÍN-GÓMEZ, 2005; MUÑOZ et al., 2007; STREWE et al., 2009).

Our study is the second in reporting data on phenology of boreal and austral migratory birds in the Colombian Orinoco (e.g. STILES, 2004). For most boreal species, periods of arrival, wintering and departure seem to agree with documented phenology patterns (HILTY & BROWN, 1986). However, these patterns were difficult to distinguish in T. savanna and V. olivaceus, which are known to have boreal, austral and resident populations in the Llanos and Amazon (STILES, 2004). On the other hand, documentation of austral migrants such as E. parvirostris, E. varius and P. tapera were more detailed during the second year of study possibly as a result of a greater emphasis on open habitats. Abundances of waders and waterfowl species are known to fluctuate in the Llanos due to seasonal migratory movements imposed by drastic droughts and floods (HILTY & BROWN, 1986; OCAMPO-PEÑUELA, 2010). Our observations suggest that some migratory movements could occur in some aquatic species (Dendrocygna spp, Jacana jacana). Moreover, temporal concentration and absence of several Sporophila seedeaters and Sicalis yellow-finches suggest possible local movements or even migratory or nomadic movements, which deserve more detailed studies at local and regional scales (HILTY, 2002).

Finally, it is worth to mention that bird community comparisons like those implemented in this study could be affected by different flaws reported by REMSEN (1994). First, although we recorded a total of 210 during our systematic sampling, we consider that only 124 species (65%) can be treated as core members of the local avifauna, namely species that breed or migrate through the campus and that were recorded in the area >10% of visits. In this sense, detailed or coarse estimates of species abundance covering uniform spans of time between seasons are key to distinguish core from no core species, which will allow us to understand what species play relevant roles in community ecology and conservation. Second, differences in quantity and quality of sampling effort could lead to misleading comparisons of species richness between habitats within a same area, as well as between different study sites. Indeed, 64 Jorge Enrique Avendaño et al. one of the main issues that we faced when comparing species richness between Unillanos and other bird communities laid in the variety of sampling spans, and differences in the intensity of sampling techniques. These flaws could be compensated by implementing a combination of sampling techniques that emphasizes the use of sound-recordings and extensive observations, supplemented with mist-netting across different seasons. This methodology has been proposed as the most effective and efficient to conducting inventories in several Neotropical ecosystems. Particularly, by facilitating the detection of secretive or low-abundant forest species (STILES & ROSSELLI, 1998; STILES & BOHÓRQUEZ, 2000; AVENDAÑO et al., 2018). Third, the diversity of ecosystems in the Colombian Orinoco involves mosaics of habitats (e.g. morichal within savanna), which could lead to misleading comparisons of species richness among areas varying in the number of habitat types. Although community comparisons as a whole are necessary to understand patterns of species richness and turnover at a regional scale, comparing species totals by ecological and taxonomic categories allows to identify more clearly some aspects of the composition and ecological niches of the respective avifaunas (STILES & BOHÓRQUEZ, 2000). Finally, the proximity of other habitats as sources of wanderers and occasional visitors (no core species) should be taken into account when comparing species richness within and among specific natural or modified habitats. This is particularly relevant in forested habitats in the Orinoco basin, whose edges are visited by open-country species (OCAMPO-PEÑUELA & ETTER, 2013), as well in crops or savannas that are visited by forest species (TAMARIZ-TURIZO et al., 2017). Given the urgent need of conducting rapid inventories and mid-term studies on the dynamics of bird communities from the Colombian Orinoco, we urge researchers to address these concerns at the time of designing future studies. Implementation of these practices will give us the opportunity to make more complete assessments of the variation in species diversity at local and regional scales, as well as to get more precise evaluations of the conservation status of many areas.

In summary, we found that the Unillanos campus harbors a rich bird community composed by resident, boreal and austral migratory species. The avifauna associated to urban and open habitats was comparatively richer in species, and these were more abundant than their forest counterparts. However, despite anthropogenic disturbances within and around the campus, we found a good proportion of species associated to riparian and secondary forests. Our mid-term monitoring of the Unillanos avifauna also allowed us to distinguish several species that are probably part of the core avifauna of the campus, from a good component of species that are wanderers and occasional visitors from adjacent areas. In this sense, the mosaic of habitats in the campus and surroundings offer the opportunity to conduct detailed studies on community ecology of natural and fragmented ecosystems. Particularly, understanding how bird diversity vary spatially, and what species or ecological groups are more susceptible to

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 51-75 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre habitat degradation is relevant for developing management and conservation strategies Birds of Universidad de Los llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition 65 (KATTAN et al., 2006). In the same line, our data suggest that the geographic location of the Unillanos campus and the Villavicencio region in general is strategic to understand the poorly documented migration patterns and the impact of landscape transformation in the behavior, ecology and demographics of many austral grassland birds, as well as several Nearctic species (STILES, 2004; OCAMPO-PEÑUELA, 2010; JAHN et al., 2017). These few areas of avian research are promising, and their development will not only impact our knowledge and conservation of avian communities at local and regional scales, but also will contribute to fill the knowledge gap on diversity and ecology of the largest area of grasslands in northern South America.

ACKNOWLEDGEMENTS

We thank Maira Holguín, Daniela Parra, Diego Cadena, Heydee Villanueva and Carmen Andrea Rodríguez for participating in field observations during 2015-2017, and Luz Stella Suárez and Luz Mila Quiñones for botanic data of the Barcelona campus. Orlando Acevedo-Charry provided access to species list of Río Tame. We are grateful to Natalia Ocampo-Peñuela for comments that improved the manuscript.

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Appendix 1. Bird species recorded in the Barcelona campus of Universidad de los Llanos, Meta. Habitat: Urban Zones (UZ), Riparian forest (GF), Artificial Lagoons (AL), crops (C), Pastures and open areas (PO), secondary forest (SF). Frequency of detection: Very common (VC), common (C), occasional (O), rare (R). Type of record: Visual (V), Photo (P), MHNU-O (specimen at Museo de Historia Natural Unillanos). Other information: near-endemic (NE), range extension (RE), Boreal migrant (BM), Austral migrant (AM), Sporadic record (SR).

Frecuency of Other Taxon Habitat Type of record detection information Tinamidae Crypturelus cinereus (Gmelin) 1789 RF O V Anatidae Dendrocygna viduata (Linnaeus) 1766 AL O V, P Dendrocygna autumnalis (Linnaeus) 1758 AL O V, P Cracidae Ortalis ruficaudaJardine 1847 RF R V RE Ortalis guttata (Spix) 1825 UZ O V, P Odontophoridae Colinus cristatus (Linnaeus) 1766 C C V, P Phalacrocoracidae Phalacrocorax brasilianus (Gmelin) 1789 AE R V, P Ciconiidae Mycteria americana Linnaeus, 1758 AL R V SR Ardeidae Cochlearius cochlearius (Linnaeus) 1766 AL R V Butorides striata (Linnaeus) 1758 AL VC V, P Bubulcus ibis (Linnaeus) 1758 AE VC V, P Ardea cocoi Linnaeus 1766 AL O V, P Ardea alba Linnaeus 1758 AL C V, P Tigrisoma lineatum (Boddaert) 1783 RF R V SR Syrigma sibilatrix (Temminck) 1824 UZ C V, P Pilherodius pileatus (Boddaert) 1783 AL O V, P 68 Jorge Enrique Avendaño et al.

Frecuency of Other Taxon Habitat Type of record detection information Egretta thula (Molina) 1782 AL O V, P Egretta caerulea (Linnaeus) 1758 AL O V, P Threskiornithidae Eudocimus ruber (Linnaeus) 1758 AE R V, P Mesembrinibis cayennensis (Gmelin) 1789 C R V, P Phimosus infuscatus (Lichtenstein) 1823 UZ VC V, P Platalea ajaja Linnaeus 1758 AE R V, P Cathartidae Cathartes aura (Linnaeus) 1758 AE O V, P Cathertes burrovianus Cassin 1845 AE R V, P Coragyps atratus (Bechstein) 1793 AE O V, P Accipitridae Gampsonyx swainsonii Vigors 1825 C R V, P SR Ictinia plumbea (Gmelin) 1788 RF R V, P, MHNU-O-497 Elanoides forficatus(Linnaeus, 1758) C R V SR Geranospiza caerulescens (Vieillot) 1817 AE R V, P SR Buteogallus meridionalis (Latham) 1790 C R V, P Rupornis magnirostris (Gmelin) 1788 AL C V, P Spizaetus tyrannus (Wied-Neuwied) 1820 AE R V SR Buteo brachyurus Vieillot 1816 AE R V SR Buteo albicaudatus (Vieillot) 1816 C R V SR Buteo platypterus (Vieillot) 1823 UZ R V, P BM, SR Buteo swainsoni Bonaparte 1838 AE R V BM, SR Aramidae Aramus guarauna (Linnaeus) 1766 PO R V, P Rallidae Aramides cajaneus (Statius Muller) 1776 AL R V Charadriidae Vanellus chilensis (Molina) 1782 AL VC V, P Haematopodidae Himantopus mexicanus (Statius Muller) AL R V, P 1776 Scolopacidae Tringa solitaria Wilson,A 1813 AL O V, P BM Jacanidae bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 51-75 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Birds of Universidad de Los llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition 69

Frecuency of Other Taxon Habitat Type of record detection information Jacana jacana (Linnaeus) 1766 AL O V, P Laridae Phaetusa simplex (Gmelin) 1789 AL R V, P SR Columbidae Columbina minuta (Linnaeus) 1766 C O V Columbina talapacoti (Temminck) 1810 UZ VC V, P Columbina squammata (Lesson) 1831 UZ C V, P Columba livia Gmelin 1789 UZ R V Patagioenas cayennensis (Bonnaterre) 1792 UZ VC V, P Zenaida auriculata (Des Murs) 1847 C C V, P Leptotila verreauxi Bonaparte 1855 C R V RE Leptotila rufaxilla (Richard & Bernard) RF R V 1792 Opisthocomidae Opisthocomus hoazin (Statius Muller) 1776 AL VC V, P Cuculidae Coccycua minuta (Vieillot) 1817 AL O V, P Piaya cayana (Linnaeus) 1766 RF O V, P Coccyzus melacoryphus Vieillot 1817 RF O V, P Coccyzus americanus (Linnaeus) 1758 RF O V BM Coccycua pumila (Strickland) 1852 PO R V SR Crotophaga major Gmelin 1788 AL C V, P Crotophaga ani Linnaeus 1758 PO VC V, P Tapera naevia (Linnaeus) 1766 C O V, P Strigidae Athene cunicularia (Molina) 1782 PO R V, P Megascops choliba (Vieillot) 1817 RF O V, P Nyctibidae Nyctibius griseus (Gmelin) 1789 AL R V, P Nyctibius grandis (Gmelin) 1789 RF C V, P Caprimulgidae Chordeiles nacunda (Vieillot) 1817 AL R V, P Chordeiles acutipennis (Hermann) 1783 UZ R V, P BM, SR Nyctidromus albicollis (Gmelin) 1789 AL R V, P Hydropsalis cayennensis (Gmelin) 1789 UZ O V, P 70 Jorge Enrique Avendaño et al.

Frecuency of Other Taxon Habitat Type of record detection information Apodidae Streptoprocne zonaris (Shaw) 1796 AE O V Chaetura brachyura (Jardine) 1846 AE C V Tachornis squamata (Cassin) 1853 AE O V Trochilidae Glaucis hirsutus (Gmelin) 1788 UZ R V Phaethornis hispidus (Gould) 1846 UZ R V Phaethornis anthophilus (Bourcier, 1843) RF R V SR Anthracothorax nigricollis (Vieillot) 1817 UZ C V Chalybura buffonii(Lesson) 1832 AL R V, P Amazilia fimbriata(Gmelin) 1788 UZ C V, P, MHNU-O-329 Chlorostilbon mellisugus (Linnaeus) 1758 PO R V Heliomaster logisrostris (Audebert & UZ R V SR Vieillot) 1801 Alcedinidae Megaceryle torquata (Linnaeus) 1766 AL C V, P Chloroceryle amazona (Latham) 1790 AL C V, P, MHNU-O-495 Chloroceryle americana (Gmelin) 1788 AL O V, MHNU-O-336 Momotidae Momotus momota (Linnaeus) 1766 SF R V, P Bucconidae Hypnelus ruficollis (Wagler) 1829 UZ O V, P Ramphastidae Ramphastos tucanus UZ R V VU Pteroglossus inscriptus Swainson 1822 UZ O V, P, MHNU-O-330 Pteroglossus castanotis Gould 1834 UZ O V, P Picidae Picumnus squamulatus Lafresnaye 1854 UZ C V, P Melanerpes cruentatus (Boddaert) 1783 UZ VC V, P Veniliornis passerinus (Linnaeus) 1766 UZ O V, P Colaptes punctigula (Boddaert) 1783 UZ C V, P Dryocopus lineatus (Linnaeus) 1766 RF O V, P Campephilus melanoleucus (Gmelin) 1788 UZ O V, P Falconidae Herpetotheres cachinnans (Linnaeus) 1758 RF R V, P bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 51-75 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Birds of Universidad de Los llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition 71

Frecuency of Other Taxon Habitat Type of record detection information Caracara cheriway (Jacquin) 1784 AE O V, P Daptrius ater Vieillot 1816 AE R V, P SR Milvago chimachima (Vieillot) 1816 UZ VC V, P Falco femoralis Temminck 1822 C R V, P Falco sparverius Linnaeus 1758 PO R V, P SR Psittacidae Orthopsittaca manilatus (Boddaert) 1783 UZ C V, P Eupsittula pertinax (Linnaeus) 1758 UZ VC V, P Forpus conspicillatus (Lafresnaye) 1848 UZ VC V, P NE Brotogeris cyanoptera (Pelzeln) 1870 UZ C V, P Amazona festiva (Linnaeus) 1758 AE R V RE Amazona ochrocephala (Gmelin) 1788 UZ O V, P Amazona amazonica (Linnaeus) 1766 AE O V, P Psittacara leucophthalmus (Statius Muller) PO R V 1776 Ara severus (Linnaeus) 1758 SF R V, P SR Thamnophilidae Sakesphorus canadensis (Linnaeus) 1766 UZ C V, P Thamnophilus doliatus(Linnaeus) 1764 RF C V, P Myrmotherula multostriata Sclater,PL 1858 RF R V Furnariidae Dendrocincla fuliginosa (Vieillot) 1818 UZ O V, P, MHNU-O-334 V, P, MHNU-O-332, Dendroplex picus (Gmelin) 1788 UZ C 333, 505 Phacellodomus rufifrons(Wied-Neuwied) RF VC V, MHNU-O-439 1821 Synallaxis gujanensis (Gmelin) 1789 RF O V, P Tyrannidae Elaenia flavogaster(Thunberg) 1822 UZ C V, P Elaenia parvirostris Pelzeln 1868 RF R V AM Camptostoma obsoletum (Temminck) 1824 UZ C V Phaeomyias murina (Spix) 1825 UZ O V Mionectes oleagineus (Lichtenstein) 1823 SF R V Capsiempis flaveola(Lichtenstein) 1823 PO R V Poecilotriccus sylvia (Desmarest) 1806 RF R V Todirostrum cinereum (Linnaeus) 1766 UZ VC V, P Tolmomyias sulphurescens (Spix) 1825 UZ C V 72 Jorge Enrique Avendaño et al.

Frecuency of Other Taxon Habitat Type of record detection information Tolmomyias flaviventris(Wied-Neuwied) RF R V 1831 Pyrocephalus rubinus (Boddaert) 1783 UZ R V Machetornis rixosa (Vieillot) 1819 C O V, P Legatus leucophaius (Vieillot) 1818 UZ O V Leptopogon amaurocephalus Tschudi 1846 SF R V Myiozetetes cayanensis (Linnaeus) 1766 UZ VC V Myiozetetes similis (Spix) 1825 AL O V Pitangus sulphuratus (Linnaeus) 1766 UZ VC V, P, MHNU-O-506 Pitangus lictor (Lichtenstein) 1823 AL O V Megarhynchus pitangua (Linnaeus) 1766 UZ C V, P Empidonomus varius (Vieillot) 1818 RF R V, P AM Tyrannus melancholicus Vieillot 1819 UZ VC V, P Tyrannus savana Daudin 1802 UZ C V, P MB-MA Myiarchus ferox (Gmelin) 1789 RF O V, P Myiarchus tyrannulus (Statius Muller) 1776 UZ C V Myiarchus tuberculifer (Orbigny & RF R V, P Lafresnaye) 1837 Attila spadiceus (Gmelin) 1789 RF R V Pipridae Manacus manacus (Linnaeus) 1766 RF O V Tityridae Tityra inquisitor (Lichtenstein) 1823 UZ O V, P Tityra cayana (Linnaeus) 1766 UZ R V, P Tityra semifasciata (Spix) 1825 SF R V Pachyramphus polychopterus (Vieillot) 1818 UZ C V Vireonidae Cyclarhis gujanensis (Gmelin) 1789 UZ C V, P Vireo olivaceus (Linnaeus) 1766 RF C V MB Hylophilus flavipesLafresnaye 1845 RF O V Corvidae Cyanocorax violaceus Du Bus de Gisignies UZ VC V, P 1847 Hirundinidae Stelgidopteryx ruficollis(Vieillot) 1817 AE R V Progne tapera (Linnaeus) 1766 AE R V AM Progne chalybea (Gmelin) 1789 AE R V bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 51-75 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Birds of Universidad de Los llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition 73

Frecuency of Other Taxon Habitat Type of record detection information Tachycineta albiventer (Boddaert) 1783 AE R V, P Hirundo rustica Linnaeus 1758 AE R V BM Troglodytidae Troglodytes aedon Vieillot 1809 UZ VC V, P Campylorhynchus griseus (Swainson) 1838 UZ O V, P Thryophilus rufalbus(Lafresnaye) 1845 UZ O V, P Cantorchilus leucotis (Lafresnaye) 1845 UZ O Turdidae V, P, MHNU-O-337, Turdus leucomelas Vieillot 1818 UZ VC 338, 437, 496 Turdus nudigenis Lafresnaye 1848 UZ C V, P Turdus ignobilis Sclater,PL 1858 UZ VC V, P, MHNU-O-339 PZS["1857"] Catharus ustulatus (Nuttall) 1840 RF R V BM, SR Mimidae Mimus gilvus (Vieillot) 1808 C C V, P Thraupidae Dacnis cayana (Linnaeus) 1766 C R V V, P, Ramphocelus carbo (Pallas) 1764 UZ VC MHNU-O-335,438 Thraupis episcopus(Linnaeus) 1766 UZ VC V, P Thraupis palmarum(Wied-Neuwied) 1821 UZ VC V, P Schistochlamys melanopis (Latham) 1790 UZ R V V, P, MHNU-O-340, Tangara cayana (Linnaeus) 1766 UZ C 341 Tangara mexicana (Linnaeus) 1766 UZ O V, P Tersina viridis (Illiger) 1811 RF C V, P Conirostrum speciosum (Temminck) 1824 UZ R V, P RE Sicalis columbiana Cabanis 1851 C R V Sicalis flaveola(Linnaeus) 1766 UZ VC V, P, MHNU-O-440 Sicalis luteola (Sparrman) 1789 C R V, P Volatinia jacarina (Linnaeus) 1766 C O V Sporophila intermedia Cabanis 1851 UZ C V, P Sporophila lineola (Linnaeus) 1758 PO O V Sporophila luctuosa (Lafresnaye) 1843 C R V Sporophila nigricollis (Vieillot) 1823 C O V Sporophila minuta (Linnaeus) 1758 C O V, P Sporophila angolensis (Linnaeus) 1766 C R V 74 Jorge Enrique Avendaño et al.

Frecuency of Other Taxon Habitat Type of record detection information Sporophila crassirostris (Gmelin) 1789 RF R V Coereba flaveola (Linnaeus) 1758 C VC V, P Emberizoides herbicola (Vieillot) 1817 C R V Emberizidae Ammodramus aurifrons (Spix) 1825 UZ C V, P Arremonops conirostris (Bonaparte) 1850 UZ O V Arremon taciturnus (Hermann, 1783) SF R V, P Cardinalidae Piranga rubra (Linnaeus) 1758 UZ R V, P BM Piranga olivacea (Gmelin) 1789 UZ R V BM Parulidae Parkesia noveboracensis (Gmelin) 1789 RF R V BM Setophaga ruticilla (Linnaeus) 1758 UZ O V, P BM Setophaga petechia (Linnaeus) 1766 RF O V BM Setophaga striata (Forster,JR) 1772 UZ C V, P BM Geothlypis philadelphia (Wilson,A) 1810 RF R V BM, SR Icteridae Psarocolius decumanus (Pallas) 1769 UZ O V Psarocolius bifasciatus (Spix) 1824 UZ R V, P Cacicus cela (Linnaeus) 1758 SF R V, P Icterus cayanensis (Linnaeus) 1766 UZ R V, P Icterus galbula (Linnaeus) 1758 RF R V BM Molothrus oryzivorus (Gmelin) 1788 C R V, P SR Molothrus bonariensis (Gmelin) 1789 UZ O V Quiscalus lugubris Swainson 1838 UZ C V, P Gymnomystax mexicanus (Linnaeus) 1766 UZ VC V, P Sturnella militaris (Linnaeus) 1758 C C V, P Sturnella magna (Linnaeus) 1758 C O V, P Fringillidae Euphonia chlorotica (Linnaeus) 1766 UZ O V Euphonia laniirostris Orbigny & Lafresnaye UZ O V, P 1837 Euphonia chrysopasta Sclater,PL & Salvin UZ R V 1869 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 51-75 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Birds of Universidad de Los llanos (Villavicencio, Colombia): a rich community at the Andean foothills-savanna transition 75

Phenology of migratory birds recorded through standardized sampling between 2013 and 2014 in the Barcelona campus 2013 and 2014 in the Barcelona sampling between standardized through of migratory recorded 2. Phenology Appendix birds austral and boreal resident, with *species migrant; AM=austral migrant; BM=boreal Colombia. Meta, Llanos, los de Universidad of migratory populations. BOLETÍN CIENTÍFICO bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2), julio-diciembre, 2018. 76-83. ISSN: 0123-3068 (Impreso) ISSN: 2462-8190 (En línea) CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL EL CASO DE LA NUTRIA NEOTROPICAL (Lontra longicaudis Olfers, 1818) COMO MASCOTA EN EL RÍO MAGDALENA (COLOMBIA)*

Carlos Andrés Restrepo1, Álvaro Botero Botero2, Juan Camilo Puerta Parra3, Lida Marcela Franco Pérez4 & Giovany Guevara5

Resumen

Objetivo: Demostrar la interacción hombre-fauna silvestre a través de dos reportes de tenencia de fauna silvestre como mascota en un río colombiano. Alcance: Se reportan dos casos de interacción (como mascota) entre el hombre y la nutria neotropical (Lontra longicaudis Olfers, 1818) en dos tributarios de la cuenca del río Magdalena (Villavieja y La Miel; 2012 y 2015, respectivamente). Metodología: Se recolectó información con base en observación directa en campo y diálogos informales con pescadores. Principales resultados: Se registraron dos individuos adultos (macho/hembra) en el río Villavieja (Tello, Huila) y una hembra juvenil en el río La Miel (Norcasia, Caldas). En ambos casos se observó interacción con personas o animales domésticos. Conclusiones: Se encontró que las nutrias y los pobladores pueden compartir el mismo paisaje ribereño. Sin embargo, es necesario fortalecer el enfoque de educación ambiental, principalmente sobre tráfico y tenencia de fauna silvestre como mascotas. Asimismo, se debe concientizar a los habitantes de la cuenca del río Magdalena, para promover la protección a largo plazo de las poblaciones de la nutria neotropical.

Palabras clave: ecosistemas dulceacuícolas, interacción humano-fauna silvestre, Lontra longicaudis.

* FR: 13-III-18. FA: 6-VII-18. 1 Biólogo. Fundación Neotrópica-Colombia, Programa para la conservación de la nutria en el río La Vieja. Armenia, Colombia. E-mail: [email protected] 2 Magíster. Grupo de Investigación Biodiversidad y Educación Ambiental - BIOEDUQ, Universidad del Quindío. Armenia, Colombia. E-mail: [email protected] 3 Biólogo. Departamento de Ciencias Biológicas, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Caldas. Manizales, Colombia. E-mail: [email protected] 4 Doctor en Ciencias. Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas, Universidad de Ibagué. Ibagué, Colombia. E-mail: [email protected] 5 Doctor en Ciencias. Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad del Tolima. Ibagué, Colombia. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: RESTREPO, C.A., BOTERO, A., PUERTA, J.C., FRANCO, L.M. & GUEVARA, G., 2018.- El caso de la nutria neotropical (Lontra longicaudis Olfers, 1818) como mascota en el río Magdalena (Colombia). Bol.Cient. Mus.Hist.Nat.U.de Caldas, 22 (2): 76-83. DOI: 10.17151/bccm.2018.22.2.6. El caso de la nutria neotropical (Lontra longicaudis Olfers, 1818) como mascota en el río magdalena (Colombia) 77 THE CASE OF THE NEOTROPICAL OTTER (Lontra longicaudis Olfers, 1818) AS A WILD PET AT THE MAGDALENA RIVER (COLOMBIA)

Abstract

Objectives: To demonstrate the man-wildlife interactions by two reports of possession of a wild pet in a Colombian river. Scope: Two cases of interaction about man and the neotropical otter (Lontra longicaudis Olfers, 1818) as a pet are reported in two tributaries of the Magdalena River basin (Villavieja and La Miel rivers, 2012 and 2015, respectively). Methodology: Information was collected based on direct observation in the field and informal dialogues with fishermen. Main results: Two adult otter individuals (male/female) were recorded in the Villavieja river (Tello, Huila) and one juvenile female in La Miel river (Norcasia, Caldas). In both cases, interaction with people and/or domestic was observed. Conclusions: It was found that otters and settlers can share the same riverside landscape. However, it is necessary to strengthen the focus on environmental education, mainly on trafficking and possession of wildlife as pets. Likewise, the inhabitants of the Magdalena river basin must be aware of the importance to support the long-term conservation of the Neotropical otter populations.

Key words: freshwater ecosystems, human-wildlife interaction, Lontra longicaudis.

INTRODUCCIÓN

Desde el origen de la civilización, la fauna silvestre ha jugado un papel fundamental en el desarrollo de los grupos sociales (GUTIÉRREZ et al., 2007; DE LA OSSA- LACAYO & DE LA OSSA, 2012). A lo largo de la historia, las distintas sociedades tribales, indígenas, campesinas y urbanas, han llevado a cautiverio muchas especies con fines afectivos, productivos, alimentarios, compañía, entre otros (MORRIS, 1991; KELLERT, 1997; GUTIÉRREZ et al., 2007; RACERO-CASARRUBIA et al., 2008). Esta afinidad con la fauna ha generado diversas interacciones que, con el trascurso del tiempo y la domesticación de algunos animales, han fortalecido la tenencia de especies silvestres en el hogar (OJASTI, 1993; RICHARD et al., 1996; OJASTI & DALLMEIER, 2000; VON ARCKEN-CANCINO, 2011). En ese sentido, los estudios de la interacción humano-animal se han planteado desde diferentes disciplinas y campos científicos, como la historia, antropología, psicología, teología y derecho, entre otras (KELLERT, 1997; VON ARCKEN-CANCINO, 2011).

En Colombia, entre 1940 y 1970 dominó la actividad de caza para la industria de peletería, que motivó el comercio de fauna enfocado a la exportación de pieles, principalmente de caimanes, nutrias y felinos (BAPTISTE-BALLERA et al., 2002; 78 Carlos Andrés Restrepo et al. MANCERA-RODRÍGUEZ & REYES-GARCÍA, 2008), principalmente en las regiones Andina, Caribe y Amazonia, cuyo destino central fue Estados Unidos y Europa (BAPTISTE-BALLERA et al., 2002; PORTOCARRERO AYA et al., 2009; TRUJILLO, 2009). Debido a la fuerte presión ejercida sobre la fauna durante este periodo y al continuo deterioro de los ecosistemas por parte de las actividades humanas, la distribución original de la nutria neotropical (Lontra longicaudis Olfers, 1818) se encuentra fragmentada, ocasionando el aislamiento de las poblaciones (TRUJILLO & ARCILA, 2006; ARCILA et al., 2013). TRUJILLO & ARCILA (2006) sugieren que las poblaciones de L. longicaudis en Colombia presentan una rápida declinación correspondiente a más del 30% en la última década y este patrón es similar al registrado por RHEINGANTZ & TRINCA (2015) en su área de distribución neotropical.

Lontra longicaudis es un mamífero acuático que habita en la cuenca del Magdalena y depende del estado de conservación de los cuerpos de agua (lóticos y lenticos) para su supervivencia (TRUJILLO & ARCILA, 2006; MAYOR-VICTORIA & BOTERO- BOTERO, 2010; TRUJILLO et al., 2013; CORPOGUAJIRA & OMACHA, 2015). Actualmente, las principales amenazas para la nutria en los diferentes afluentes de la cuenca son: sobreexplotación del recurso pesquero, contaminación de agua, minería y alteración del hábitat por la ampliación de la frontera agropecuaria, ganadería extensiva y obras de infraestructura, como las centrales hidroeléctricas, que en conjunto, generan el mayor impacto en la región andina, con la posible fragmentación de sus poblaciones y de sus presas (ARCILA et al., 2013; TRUJILLO et al., 2016). No obstante, a pesar de que esta problemática permanece vigente, ocurre un creciente interés y actitud positiva de los diferentes estamentos involucrados en la conservación de este mustélido (CORPOGUAJIRA & OMACHA, 2015). Sin embargo, se ha encontrado que la nutria puede ser utilizada como alimento (RACERO-CASARRUBIA et al., 2008) o mascota (CASTAÑO & CORRALES, 2010; ARELLANO NICOLÁS et al., 2012; CHACÓN PACHECO et al., 2015). Estos aspectos han sido resaltados por TRUJILLO et al. (2016), quienes registran este fenómeno en áreas rurales de los departamentos de Córdoba y La Guajira, en los municipios de Mesa Alta de la Sierra y el corregimiento de Tomarrazón (municipio de Riohacha).

En el país son muy pocos los trabajos que describen las relaciones entre los pobladores rurales y la fauna silvestre; de igual forma, son escasos los estudios referidos en particular a los carnívoros (GONZÁLEZ-MAYA et al., 2011). El presente estudio destaca dos registros observacionales y descriptivos en periodos diferentes (2012, 2015) sobre la interacción (tenencia como mascota) entre la nutria neotropical y el hombre, en dos tributarios del río Magdalena (río La Miel y río Villavieja), principal sistema dulciacuícola de Colombia y hábitat de este mamífero depredador. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 76-83 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre El caso de la nutria neotropical (Lontra longicaudis Olfers, 1818) como mascota en el río magdalena (Colombia) 79 RESULTADOS

En julio de 2012, se registró en el río Villavieja (3°4’15” Norte, 75°8’66” Oeste; 560 msnm; Tello, Huila) la tenencia en cautiverio de dos individuos adultos (hembra y macho, Fig. 1a, 1b). De acuerdo con consultas realizadas de manera informal a sus tenedores, el macho fue capturado desde cachorro y meses más tarde fue acompañado por una hembra juvenil, también capturada por el pescador, con el fin de generar compañía al macho. La edad estimada para estos individuos fue de 3 y 2 años, para macho y hembra, respectivamente. Los animales fueron alimentados con pescado fresco (Fig. 1c) y eventualmente acompañaban a su tenedor a las faenas de pesca. El pescador junto con su esposa, cuidan a las nutrias como si fueran sus ‘hijos’ (comunicación personal de los pescadores). Las nutrias hacen uso de todas las instalaciones de la vivienda, prefiriendo permanecer en la ducha (Fig. 1a); además, en este sitio se las encierra en caso de visitantes. La defecación la realizan en un lugar elevado o en el patio contiguo a la vivienda. Ante la presencia de personas extrañas, los animales se tornan escurridizos, escondiéndose bajo las camas, después de un tiempo prudente y ante el acondicionamiento por comida (Fig. 1b), empiezan a interactuar con ellos, manifestando juegos de correteo y de enseñar la parte ventral para ser ‘acariciadas’. Las nutrias interactúan poco con la fauna doméstica, salvo en caso de salir a la calle, donde se relacionan con algunos perros del vecindario.

Por otra parte, durante un evento de muestreo realizado en marzo de 2015, en el río La Miel (5°40’23.2’’ Norte, 74°44’8.62’’Oeste; Norcasia, Caldas), se registró la tenencia de una cría hembra de seis meses (Fig. 1d, 1e, 1f), la cual según los lugareños fue ‘rescatada’ por pobladores de la zona, después que la madre (por razones desconocidas) la abandonara en el río. El comportamiento de esta hembra fue similar al descrito anteriormente. Sin embargo, al tener menor edad era un individuo inquieto e interactuaba permanentemente con adultos (Fig. 1d, 1e), niños y animales domésticos (Fig. 1f), asumiendo rápidamente que ellos hacían parte de su rutina. Su impronta era tan marcada que lograba abrir la nevera y extraer alimentos, principalmente carne (comunicación personal de los pescadores).

A pesar de ser mantenidos como mascotas, en los dos casos registrados, los individuos se encontraban en espacios de confinamiento amplios que les permitían desplazarse y jugar. El alimento suministrado era considerado idóneo según la visión de sus tenedores (Fig. 1c), y en ambos casos consumían peces frescos obtenidos en el río principal y afluentes cercanos, además de suministro de alimento doméstico como leche (Fig. 1d), comida preparada y golosinas. Así mismo, contaban con acceso permanente al río (Fig. 1e) y movimiento libre para mantener su instinto hidrofílico, capacidad natatoria y familiarización con sus potenciales presas (observación personal de los autores). Sin embargo, en el río La Miel, fue evidente la falta de instinto para capturar sus propias presas, así como el acostumbramiento a ser alimentada y permanecer cerca a la casa 80 Carlos Andrés Restrepo et al. (Fig. 1d, 1e). Además de las interacciones descritas anteriormente, el actual Plan de Manejo para la Conservación de las Nutrias (Lontra longicaudis y Pteronura brasiliensis) en Colombia (TRUJILLO et al., 2016), sugiere que el fenómeno de extracción de individuos como mascotas, se evidencia como una de las problemáticas que fortalecen las cadenas de tráfico de fauna y su tenencia ilegal; asimismo, se plantea que a través de la educación ambiental y el trabajo comunitario, se puede mitigar gran parte del problema.

Figura 1. Individuos de Lontra longicaudis registrados en dos tributarios del río Magdalena durante 2012 (a, b, c; ♀♂ adultos) en el río Villavieja (Tello, Huila) y en 2015 (d, e, f; ♀ juvenil) en el río La Miel (Norcasia, Caldas). Se muestran algunas de las interacciones con personas y animales domésticos. Fuente: Fotografías por A. Botero-Botero (a, b, c) y C.A. Restrepo (d, e, f).

DISCUSIÓN

Con el presente estudio descriptivo, se logró evidenciar parte de la percepción de las personas y el manejo hacia las nutrias, así como el patrón conductual innato y adquirido de estas, en dos afluentes del río Magdalena. Los resultados observacionales apoyados en la consulta informal a los pobladores ribereños, principalmente pescadores, sugieren que el desarrollo de todas las actividades diarias determina la interacción directa entre ellos y las nutrias. En ambos casos, los individuos fueron extraídos de su hábitat y mantenidos como mascotas. Debido a su temprana edad, fue evidente la rápida impronta de estos individuos, junto a animales domésticos, como consecuencia de la interacción continua con las mascotas o animales de producción del sector (perros, gatos, gallinas, patos). Así mismo, el acompañamiento habitual de las nutrias en las faenas de pesca estimula la tenencia de estos animales silvestres como mascotas tanto

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 76-83 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre en los ríos evaluados (comunicación personal, pescadores de la zona), como en otras El caso de la nutria neotropical (Lontra longicaudis Olfers, 1818) como mascota en el río magdalena (Colombia) 81 zonas de Colombia (véase TRUJILLO et al., 2016). En el río La Miel, los tenedores de la nutria, afirman que la crianza de cachorros es una práctica frecuente, que permite una interacción durante al menos un año, ya que después los individuos regresan a su hábitat natural. Sin embargo, esta actividad no se logró evidenciar por parte de los autores en el tiempo de desarrollo de la investigación (2014 y 2017). En el caso del río Villavieja, además de la tenencia como mascota, se puede estar presentando una situación crítica con las poblaciones de nutria (desplazamiento o dispersión), ya que el río es particularmente afectado, debido a eventos de sequía prolongados que se presentan en la región (ROJAS TOVAR, 2016).

Las nutrias son catalogadas como especies inteligentes, inquietas y de rápido aprendizaje (KRUUK, 2006); lo cual genera un mayor atractivo para su uso como mascotas y así mismo, complejiza la interacción y las consecuencias de la tenencia durante el período de adultez, cuando pueden ocurrir problemas de convivencia, ya que se dificulta el control dentro de las viviendas. Dicho comportamiento se puede atribuir a la ocurrencia de un conflicto entre las respuestas condicionadas y las instintivas de la nutria, como se presenta en otros animales silvestres que han sido domesticados (GRANDIN & DEESING, 2013). Este caso de tenencia ‘ilegal’ de fauna silvestre, muestra una problemática común que se genera después de la extracción de las nutrias de su ambiente natural y las interacciones negativas desde y hacia los individuos, cuando alcanzan el estado adulto. Esto es un problema frecuente entre los tenedores de fauna silvestre (MORZILLO et al., 2014); el caso del río La Miel no fue la excepción, en un principio los tenedores de la nutria quisieron reubicarla río abajo en otra finca, sin embargo, al poco tiempo, regresó donde sus propietarios. No obstante, no existe claridad sobre lo sucedido con este individuo, pues no se ha observado en los muestreos recientes realizados en la zona (finales de 2015, 2016 y 2017). Al parecer fue ‘sacrificada’ o quizás comercializada por sus tenedores, debido a que su impronta estaba tan marcada, que género un problema en la vivienda (comunicación personal, pescador de la zona).

A pesar de la regulación y disminución de la caza furtiva en Colombia, aún se observan actividades recientes de cacería sobre Lontra longicaudis (ARELLANO-NICOLÁS et al., 2012; CORPOGUAJIRA & OMACHA, 2015; TRUJILLO et al., 2016). Asimismo, el saqueo de madrigueras para la obtención y venta de cachorros como mascotas, es una práctica observada en algunas zonas del área de su distribución actual (ARELLANO-NICOLÁS et al., 2012; GONZÁLEZ-CHRISTEN et al., 2013). El uso como mascota ha sido tanto reportado y registrado mediante consulta a los pobladores ribereños (CASTAÑO & CORRALES, 2010), como observado directamente por los autores del presente estudio, en las cuencas del río Villavieja y del río La Miel.

En los diálogos informales entre los autores y pescadores del río La Miel, se detectó que ellos presentan un amplio conocimiento sobre la biología e importancia de la 82 Carlos Andrés Restrepo et al. nutria. Sin embargo, resaltan que previo a la inundación del embalse y en los primeros años de su funcionamiento, se presentó mucho conflicto (competencia por el recurso pesquero, daño a las artes de pesca, robo de carnadas), que generó una percepción errónea y un impacto negativo (cacería o muerte) sobre este mamífero. No obstante, ellos son conscientes que dado el potencial turístico que se presenta actualmente y se proyecta a futuro, tanto en el embalse Amaní como en el río La Miel, es necesario disminuir la presión sobre la nutria y aunar esfuerzos para la conservación de sus hábitats y la estabilidad de las poblaciones; salvo en casos aislados, donde ocurre una falta de claridad sobre el ‘daño’ o no de la tenencia de la nutria como mascota.

Los registros de Lontra longicaudis como mascota en los dos afluentes del río Magdalena, apoyan las consecuencias negativas que tiene la extracción de fauna, su domesticación y quizás su comercialización. En ese sentido, el mercado emergente de animales silvestres en el país constituye una forma de interacción hombre-naturaleza, en la que intervienen aspectos de orden tanto biológico como cultural y bioético. Es necesario involucrar a los usuarios directos e indirectos de la cuenca del Magdalena y las demás del área de distribución de la nutria en Colombia, en iniciativas de educación ambiental, investigación, conservación y participación comunitaria, para lograr el fortalecimiento, concientización y sensibilización de las comunidades frente a especies vulnerables como Lontra longicaudis. A pesar de que en las dos zonas se han realizado esfuerzos en este ámbito, es urgente ampliar el área de acción, ya que esta especie se distribuye en toda la cuenca del río Magdalena.

AGRADECIMIENTOS

El presente registro fue financiado por ISAGEN y la Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados de la Universidad de Caldas, en el marco del proyecto “Monitoreo de la fauna vertebrada silvestre en zonas de influencia de los centros productivos de ISAGEN en el Oriente de Caldas” (Código 1796613, Convenio 47/180). Los autores agradecen el apoyo logístico de los pescadores locales del río Villavieja (Tello, Huila) y del río La Miel (Norcasia, Caldas). Asimismo, se agradecen los aportes y sugerencias de los revisores y del editor general sobre el manuscrito.

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Bellineth Valencia, Laura Sampson, Alan Giraldo1

Abstract

Objectives: Characterize the amphipods collected in esophageal lavages of the green turtle Chelonia mydas (Linnaeus, 1758). Scope: Increase the characterization of diversity of a poorly known group, but of great importance in benthic environments, in Colombia. Methodology: Amphipods were collected from esophageal lavages carried out on 77 green turtles between February and December 2012 at Gorgona Island, Colombian Pacific. Main results: We report the occurrence of the amphipod Hyachelia tortugae Barnard, 1967, a species that lives exclusively as an epibiont of sea turtles, for the first time for the Colombian Pacific. Three H. tortugae individuals occurred in two of the analyzed turtles. The hyperiid amphipods Paralycaea gracilis Claus, 1879, Schizoscelus ornatus Claus, 1879, and Parascelus sp. were also collected in the esophageal contents of the turtles. Conclusions: This study highlights that systematic studies should be carried out to characterize the associated fauna in sea turtles in the Colombian Pacific.

Key words: Hyachelia, epibiont, Chelonia mydas, Gorgona Island, Colombia.

* FR: 13-III-18. FA: 6-VII-18. 1 Universidad del Valle, Facultad de Ciencias Naturales y Exactas, Departamento de Biología, Grupo de Investigación en Ecología Animal. Cali, Colombia. E-mail: [email protected], [email protected], alan. [email protected] CÓMO CITAR: VALENCIA, B., SAMPSON, L. & GIRALDO, A.- New record of Hyachelia tortugae Barnard, 1967, an amphipod epibiont on green turtles Chelonia mydas (Linnaeus, 1758) from Gorgona Island (Colombian Pacific). Bol. Cient.Mus.Hist.Nat.U.de Caldas, 22 (2): 84-89. DOI: 10.17151/bccm.2018.22.2.7. New record of Hyachelia tortugae Barnard, 1967, an amphipod epibiont on green turtles Chelonia mydas (linnaeus, 1758)... 85 NUEVO REGISTRO DE Hyachelia tortugae BARNARD, 1967, UN ANFÍPODO EPIBIONTE DE LA TORTUGA VERDE Chelonia mydas (LINNAEUS, 1758) EN ISLA GORGONA (PACÍFICO COLOMBIANO)

Resumen

Objetivos: Caracterizar los anfípodos recolectados en lavados esofágicos de la tortuga verde Chelonia mydas (Linnaeus, 1758). Alcance: Incremento de la caracterización de la diversidad de un grupo poco estudiado, pero de gran importancia en ambientes bentónicos, en Colombia. Metodología: Los anfípodos fueron recolectados a partir de lavados esofágicos realizados a 77 juveniles de tortuga verde entre febrero y diciembre 2012 en Isla Gorgona, Pacífico Co- lombiano. Principales resultados: Se reporta por primera vez para el Pacífico Colombiano el anfípodo Hyachelia tortugae Barnard, 1967, una especie que se encuentra exclusivamente como epibionte de tortugas marinas. Se registraron tres individuos en total de H. tortugae en dos de las tortugas analizadas. Adicionalmente, los anfípodos hipéridos Paralycaea gracilis Claus, 1879, Schizoscelus ornatus Claus, 1879 y Parascelus sp. fueron registrados en los contenidos esofágicos de las tortugas. Conclusiones: Este trabajo resalta la necesidad de implementar estudios sistemáticos que permitan caracterizar la fauna asociada a tortugas marinas en el Pacífico colombiano.

Palabras clave: Hyachelia, epibionte, Chelonia mydas, Isla Gorgona, Colombia.

INTRODUCCIÓN

Knowledge of gammarid amphipod diversity in Colombia and in particular in the Colombian Pacific is scarce. Gammarids of Gorgona Island (2° 58’ 00” N and 78° 11’ 24” W), a protected area in the Colombian Pacific belonging to the Eastern Tropical Pacific Marine Corridor, have been mainly identified to family level (CORTÉSet al., 2012; VALENCIA et al., 2014), and only a few studies have reached lower taxonomic levels (BARNARD, 1967a; VALENCIA et al., 2014). We present a new record for the Colombian Pacific of the gammarid amphipod Hyachelia tortugae Barnard, 1967. The species was originally described for the Galapagos Islands and occurs exclusively as an epibiont of sea turtles (BARNARD, 1967b). Hyachelia tortugae has also been reported for the Hawaiian Islands (BALAZS et al., 1987), Palmyra Atoll (YABUT et al., 2014), and the Pacific coast of Costa Rica (ROBINSON et al., 2016); in all cases, it was found only on green turtles. This amphipod inhabits the buccal cavity of green turtles where it seems to feed on food residues (BARNARD, 1967b), but it has also been recorded on the neck, skin, and skin lesions of turtles (AGUIRRE et al., 1998). 86 Bellineth Valencia, Laura Sampson, Alan Giraldo TheH. tortugae identified were collected as part of a study that aimed to characterize the intraspecific variation and diet of the green turtles of Gorgona Island (see SAMPSON et al., 2017). Juveniles were manually captured at night over the reefs of La Azufrada and Playa Blanca, bimonthly from February to December 2012. Esophageal lavages were performed on each turtle and contents were preserved in 4% formaldehyde. Amphipods were sorted from the samples, identified, and deposited in the Marine Biology Collection at the Universidad del Valle, Cali, Colombia (CERBMcr-UV).

Of 77 lavaged green turtles, five contained amphipods, including H. tortugae and three species of hyperiids (Table 1). The H. tortugae were likely flushed out from the buccal cavity during the esophageal lavages carried out to analyze the diet of the turtles. Three H. tortugae individuals, one female (approx. 5 mm) and two males (approx. 6 mm) (Table 1), were found in two of the green turtles captured during February and March 2012 (Figure 1). The identified specimens fit the original description by BARNARD (1967b). Hyachelia tortugae is a sexually dimorphic amphipod that presents short antennae, with the first one being shorter than the second one. The gnathopods of the males are enlarged and subchelate: gnathopod 1 presents a propodus with an oblique palm and a dactylus that does not fit the palm (Figure 2A); gnathopod 2 presents a stout propodus, longer than broad, and an oblique palm that has spines and two protuberances (Figure 2B). In the pereopods, the propodus forms a subquelate palm and has four stout spines (Figure 2C). Uropods 1 and 2 present large rami, in which the outer ramus is setose, whereas the inner ramus lacks setae (Figure 2D). Uropod 3 has a short peduncle and the telson is cleft.

Table 1. Amphipods collected in esophageal lavages of green turtles (Chelonia mydas) from Gorgona Island, Colombian Pacific.

Turtle SCL Family Species No. individuals Specimens analyzed (cm) Hyachelia tortugae Hyalidae 1♀, 1♂ CAN-UV 1756 61.8 Barnard, 1967 1♂ CAN-UV 1755 55.2 Parascelidae Parascelus sp. 1♀ CAN-UV 1757 56.8 Schizoscelus ornatus 1♂ CAN-UV 1753 65.1 Claus, 1879 Paralycaea gracilis Pronoidae 1♀ CAN-UV 1752 47.1 Claus, 1879 1♀ CAN-UV 1754 52.3 * SCL = straight carapace length

Only two species from the Hyachelia have been described: H. tortugae and H. lowry Serejo and Sittrop, 2009, the latter from Australia. The main characteristics used bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 84-89 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre to distinguish these two species were described by SEREJO & SITTROP (2009) and New record of Hyachelia tortugae Barnard, 1967, an amphipod epibiont on green turtles Chelonia mydas (linnaeus, 1758)... 87 more recently by YABUT et al. (2014). A characteristic of Hyachelia is that it is the only genus in the family Hyalidae known to present an epibiont lifestyle and to have, as is usual in other epibiont amphipods, pereopods that have been modified as grasping appendages (BARNARD, 1967b) (Figure 1C). Although epibiosis, the settlement by organisms on living surfaces, is a common association in the marine realm due to the need of benthic organisms to find a substrate (WAHL, 2009), the association between amphipods and vertebrates is less common and little is known about the nature of the relationship (MOORE, 1995). In general, the substrate offered by the sea turtle carapace, skin tissue, and buccal cavity creates microenvironments that allow the presence of a great variety of fauna (FRICK & PFALLER, 2013). Due to sea turtles´ characteristic long-range migrations, these types of associations may have important implications for the dispersion of marine invertebrates (FRICK & PFALLER, 2013).

Figure 1. Hyachelia tortugae from Gorgona Island (CAN-UV 1756): a) female, b) male, c) male head. Photos by J.F. Ortega & B. Valencia, Laboratorio Imágenes Postgrado Ciencias Biología Univalle. 88 Bellineth Valencia, Laura Sampson, Alan Giraldo

Figure 2. Hyachelia tortugae from Gorgona Island (male, CAN-UV 1755): a) gnathopod 1, b) gnathopod 2, c) dactylus of pereopod 7, d) uropods and telson.

In addition to H. tortugae, the hyperiids Parascelus sp., Paralycaea gracilis Claus, 1879, and Schizoscelus ornatus Claus, 1879 were identified from the esophageal lavages of green turtles from Gorgona Island (Table 1). Hyperiids present symbiotic associations with gelatinous zooplankton (HARBISON et al., 1977) and were likely ingested when the turtles were feeding on gelatinous organisms. AMOROCHO & REINA (2007) reported that tunicates (salps and doliolids) were the main dietary component of green turtles in Gorgona Island, which were also found in some of the turtles lavaged during this study (SAMPSON et al., 2017). The three hyperiids identified in this study have been previously reported by Valencia & Giraldo (2012) in the area, where P. gracilis was one of the five most abundant species.

Considering that sea turtles use Gorgona Island as a foraging, resting, and/or nesting site (AMOROCHO & REINA, 2007), characterizing the epibiont community associated with each species and understanding the nature of these associations could provide important insights on the habitat use and movements of the turtles, and could also serve as an indicator of their health status. Hence, systematic studies should be

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 84-89 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre specifically designed for this purpose in the future to obtain a better description of New record of Hyachelia tortugae Barnard, 1967, an amphipod epibiont on green turtles Chelonia mydas (linnaeus, 1758)... 89 the epibionts found on the sea turtles that occur around Gorgona Island and in the Colombian Pacific in general.

This research was conducted under permit PIDB DTPA 018-11 granted by Parques Nacionales Naturales de Colombia (PNN). LS received funding from the Natural Sciences and Engineering Research Council of Canada and a teaching assistantship from the Biology Department at the Universidad del Valle. Turtle surveys were carried out with support from the monitoring program of the Henry von Prahl scientific station of PNN Gorgona and was partially funded by Universidad del Valle, research project: “Variación intraespecífica y ecología trófica de Chelonia mydas en el Parque Nacional Natural Gorgona - CI7914”. Images of H. tortugae were taken at the laboratory of images of the graduate program in Biology, Universidad del Valle by Juan Felipe Ortega. We thank all individuals involved in data collection.

REFERENCES

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Néstor Daniel Castaño Ramírez1 & Héctor E. Ramírez-Chaves2

Resumen

Objetivos: Evaluar el estado actual de la Colección de Mamíferos del Museo de Historia Natural de la Universidad de Caldas. Alcance: Por el uso de las colecciones en los procesos de investigación y docencia, éstas requieren de un monitoreo periódico para evitar su deterioro y garantizar su permanencia. Metodología: Se realizó la sistematización (actualización de la base de datos al 2017-2018), e identificación de los especímenes que lo requerían y se estimó el índice de salud (ISC) con el propósito de comparar el estado actual con respecto a las condiciones ideales propuestas para todas las colecciones biológicas del país. Principales resultados: La colección de mamíferos cuenta con más de 1500 ejemplares catalogados pertenecientes a 12 órdenes, 37 familias y 179 especies. El 85,5% de los ejemplares están identificados hasta especie. Los órdenes más representativos dentro de la colección son Chiroptera con 1019 especímenes de 96 especies, con el 89,5% de los individuos identificados hasta especie. Rodentia es el segundo orden en representación con 243 especímenes y 33 especies, y con el 83,4% de los individuos identificados hasta especie. El ISC para el 2018 fue de 74%, lo que indica que la colección presenta condiciones ideales de almacenamiento e identificación de los especímenes ingresados. Conclusiones: Se requiere monitoreo constante del estado de la colección debido a su dinámica y crecimiento.

Palabras clave: Colecciones biológicas, ejemplares, sistematización.

* FR: 10-IV-18. FA: 24-IV-18. 1 Museo de Historia Natural, Centro de Museos, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia. E-mail: daniel. [email protected] 2 Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Caldas, Calle 65 # 26-10, Manizales, Caldas. E-mail: hector. [email protected] CÓMO CITAR: CASTAÑO-RAMÍREZ, N.D. & RAMÍREZ-CHAVES, H.E., 2018.- Sistematización y estimación del índice de salud de la colección de mamíferos (Mammalia) del Museo de Historia Natural de la Universidad de Caldas, Colombia. Bol. Cient. Mus.Hist. Nat. U. de Caldas, 22 (2): 90-103. DOI: 10.17151/bccm.2018.22.2.8. Sistematización y estimación del índice de salud de la colección de mamíferos (mammalia) del museo... 91 SYSTEMATIZATION AND ESTIMATION OF THE HEALTH INDEX OF THE MAMMALS (MAMMALIA) COLLECTION OF THE NATURAL HISTORY MUSEUM AT UNIVERSIDAD DE CALDAS, COLOMBIA

Resumen

Objectives: To evaluate the current state of the Mammals Collection of the Natural History Museum at Universidad de Caldas. Scope: Due to the use of the collections in the research and the teaching processes, they require periodic monitoring to avoid deterioration, and guarantee their permanence. Methodology: The systematization (update of the database to 2017-2018) and identification of the specimens was carried out, and the Health Index (ISC) was calculated with the purpose of comparing the current conditions with the ideal conditions suggested for all the biological collections in the country. Main results: The Mammals collection has more than 1500 catalogued specimens belonging to 12 orders, 37 families, and 179 species, with 85.5% of the specimens identified up to species. The most representative orders within the collection are Chiroptera with 1019 specimens of 96 species, with 89.5% of the individuals identified up to species. Rodentia is the second order in representation with 243 specimens and 33 species where 83.4% of the individuals are identified up to species. The ISC for 2018 was 74%, which indicates that the collection presents ideal storage conditions and identification of the housed specimens. Conclusions: Constant evaluation of the state of the collection is required due to its dynamics.

Palabras clave: biological collections, systematization, specimens.

INTRODUCCIÓN

Las colecciones biológicas surgen para solventar la necesidad humana de conocer y comprender el entorno natural, mediante la manipulación y recolecta de ejemplares de diversa índole (SIMMONS & MUÑOZ-SABA, 2005). Dichas prácticas iniciaron hace más de 5000 años con los incas y egipcios quienes preservaban, debido a su valor cultural, tanto a seres humanos como animales a través de técnicas utilizadas actualmente (BRIER, 1998; SIMMONS & MUÑOZ-SABA, 2005). En épocas más recientes, el origen de los primeros museos de historia natural como los conocemos en la actualidad se sitúa en el siglo XVIII (SIMMONS & MUÑOZ-SABA, 2005). Aunque en principio los museos eran considerados espacios destinados al almacenamiento y conservación de piezas de carácter histórico, natural o ambos, sin pretensión de difusión pública (BRIER, 1998; SIMMONS & MUÑOZ-SABA, 2005), a medida que aumentaba la investigación en las instituciones museísticas y en la conservación de los elementos naturales, se promovió una divulgación del conocimiento depositado en este tipo de 92 Néstor Daniel Castaño Ramírez & Héctor E. Ramírez-Chaves colecciones hacia la sociedad en general. Para ello, se implementaron exposiciones con fines educativos y paralelamente se incentivó a los científicos dedicados al trabajo de recolectar ejemplares biológicos que conllevó al incremento de los especímenes depositados (RODRIGO, 2013). Así, la consolidación de las colecciones biológicas ocurrió asociada a la recolección de especímenes, su identificación y preservación, hecho que destacó la necesidad de clasificar y organizar las colecciones existentes. Sin embargo, en esta época no se consideraba aun la importancia de tener representada la variación de la naturaleza en dichas colecciones (SIMMONS & MUÑOZ-SABA, 2005), y sólo hasta el siglo XIX buscaron plasmar, de forma sistemática, la variabilidad como origen de la especiación demostrada por Darwin y Wallace (REY FRAILE, 2011). Este hecho revolucionó la manera de recolectar, conservar, almacenar, exhibir y usar las colecciones, dándole mayor aplicación naturalista con un concepto ambiental que reflejaba la evolución biológica (SIMMONS & MUÑOZ-SABA, 2005). En principio, la información asociada a cada ejemplar era somera, sin embargo, actualmente se requiere del registro de información pertinente para cada especie, tal como lugar y momento determinado de recolecta. Con la información asociada y derivada de cada ejemplar, las colecciones permiten describir la biodiversidad pasada y actual del planeta, así como entender los eventos que la originaron, su biología, sus patrones biogeográficos y las presiones de amenaza, entre otra información (SIMMONS & MUÑOZ-SABA, 2005; DELGADILLO & GÓNGORA, 2009). Sin embargo, para que el propósito actual de las colecciones como agentes de conocimiento se perpetúe, éstas deben estar bajo una mirada de conservación preventiva (DELGADILLO & GÓNGORA, 2009).

Según SIMMONS (1999), hay cuatro principios básicos que son críticos para el cuidado y manejo adecuado de las colecciones cualquiera que sea su naturaleza: 1) La integridad de los ejemplares y los datos no pueden ser comprometidos; 2) los ejemplares no son reemplazables; 3) los ejemplares reaccionan continuamente a fluctuaciones de su ambiente, y 4) tanto los procesos, como materiales nuevos y tradicionales, deben ser evaluados constantemente para determinar cómo pueden afectar a los ejemplares antes de ser usados en las colecciones.

Con base en estos principios fundamentales, SIMMONS (1999) propuso la teoría del manejo de las colecciones biológicas que estableció la responsabilidad y función de una institución que promueve la preservación, accesibilidad y utilidad de los datos asociados. En esta teoría, el proceso de manejo involucra recomendaciones, procedimientos y prácticas políticas con respecto a la adquisición de ejemplares, definición y crecimiento de las prioridades de la colección; obtención, asignación y manejo de los recursos, así como la coordinación de los procesos de la colección con las necesidades de curación, preservación y uso de ejemplares (KOLEFF & LLORENTE- BOUSQUETS, 1999). bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 90-103 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Sistematización y estimación del índice de salud de la colección de mamíferos (mammalia) del museo... 93 A nivel local, el departamento de Caldas obtuvo su primera colección biológica en 1939, cuando la Comunidad Marista y el taxidermista José Lozada fundaron el Museo de Historia Natural en el Colegio de Cristo de Manizales, con material zoológico, botánico y geológico que actualmente asciende a los 1700 ejemplares (GÓMEZ, 2013). En 1976, la Universidad de Caldas organizó su colección biológica con 200 especímenes recolectados por el profesor de la institución Jesús Hernán Vélez Estrada y por Álvaro José y Rafael Negret en diferentes expediciones a lo largo del país (VÉLEZ, 1996; SALAZAR, 2004). En la actualidad esta colección está registrada ante el Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH, 2014), como Colección de Vertebrados e Invertebrados MHN-UCa, con el número de registro 86 (SERNA-BOTERO & RAMÍREZ-CASTAÑO, 2017).

En particular, la Colección de Mamíferos del Museo de Historia Natural de la Universidad de Caldas (MHN-UCa) está conformada por más de 1500 ejemplares de mamíferos, correspondientes a 12 órdenes, 37 familias, y 179 especies, provenientes principalmente de la región Andina del centro del país. La colección ha progresado en los últimos 15 años, debido a la labor ardua por parte de docentes, estudiantes e investigadores asociados a proyectos dentro de la Universidad de Caldas, especialmente del Departamento de Ciencias Biológicas. Debido al gran potencial y valor biológico que se encuentra alojado en la colección de mamíferos, además de la necesidad de preservación de dicho patrimonio y la información asociada, en el presente trabajo se realizó la sistematización, la actualización de la base de datos y se evaluó la condición actual de mantenimiento, con el fin de optimizar recursos para su preservación. También, se buscó consolidar la información para facilitar su difusión hacía la comunidad investigativa y en general. Además, se realizó, el mantenimiento de los especímenes que lo requerían, y se definieron los protocolos de ingreso y préstamo de ejemplares de la colección mastozoológica.

MATERIALES Y MÉTODOS

El presente trabajo se realizó en la colección de mamíferos del Museo de Historia Natural de la Universidad de Caldas (MHN-UCa), la cual cuenta con más de 1500 registros de ejemplares de mamíferos. La metodología y materiales empleados siguieron los principios de conservación preventiva (SIMMONS & MUÑOZ-SABA, 2005; MESA-RAMÍREZ & BERNAL, 2005). Como unidad de medida se analizó cada uno de los especímenes almacenados (Figura 1) en los archivadores de almacenamiento de los especímenes (Figura 2). 94 Néstor Daniel Castaño Ramírez & Héctor E. Ramírez-Chaves

A. E01 MHN-UCa 717 Glossophaga soricina

B.

C.

Figura 1. Representación de revisión de la especie de murciélago Glossophaga soricina (MHN- UCa 680). A. Recipiente estándar de 500 mL preservación tipo alcohol etílico al 70%, tapa con papel parafinado B. Preservación de ejemplar como piel seca junto con su cráneo para la revisión y corroboración taxonómica de la especie. C. Tipo de etiqueta estándar. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 90-103 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Sistematización y estimación del índice de salud de la colección de mamíferos (mammalia) del museo... 95

Figura 2. Estantería donde se encuentran almacenados los mamíferos de la Universidad de Caldas (MHN-UCa). A. Estantería metálica. B. Estantería de marco metálico (cajas con especímenes) C. Estantería de madera almacenamiento en vía líquida.

Actualización y sistematización de la colección de mamíferos

Para la actualización y sistematización de los mamíferos de la colección se utilizaron las claves de identificación de los Chiroptera de Sudamérica (DÍAZ et al., 2016), Rodentia (PATTON et al., 2015), Didelphimorphia, Eulipotyphla y Pilosa (GARDNER, 2008). Así mismo, la base de datos se actualizó en el programa Microsoft Excel y se siguió el estándar Darwin Core (TDWG, 2011).

Índice de salud de colecciones biológicas (ISC) y prioridades de manejo

Se utilizó el Índice de Salud de Colecciones (ISC) propuesto por McGINLEY (1993), con el propósito de realizar una apreciación del estado en que se encuentra 96 Néstor Daniel Castaño Ramírez & Héctor E. Ramírez-Chaves la colección de mamíferos. Con esta información se buscó: a) proponer estrategias que optimicen los recursos para mejorar el cuidado y uso de la colección; b) clarificar metas, objetivos y prioridades; c) desarrollar sistema de monitoreo (SIMMONS & MUÑOZ-SABA, 2005).

Para el análisis del ISC se tomó como unidad de medida cada uno de los registros (especímenes) presentes en la colección mastozoológica y se les asignó un nivel entre 0 y 10 dentro de una matriz (Tabla 1). El ISC se calculó para toda la colección de mamíferos durante el segundo periodo del 2017-2018, el cual incluyó 1477 ejemplares catalogados. Los resultados obtenidos en el transcurso del periodo fueron graficados y comparados con el índice propuesto para una colección ideal (McGINLEY, 1993; SIMMONS & MUÑOZ-SABA, 2005). Para definir el perfil de la colección con base al ISC se aplicó la fórmula de McGINLEY (1993):

donde, N= Número de unidades de almacenamiento por nivel de curación; TU= Total de unidades de almacenamiento. Para la colección de mamíferos, el ISC se aplicó sumando los registros presentes en el nivel 3 con aquellos asignados entre los niveles 6 a 10 (McGINLEY, 1993); el resultado se dividió por el total de registros evaluados (n= 1477) en la colección, hasta finalizar el segundo periodo del 2017-2018.

Tabla 1. Niveles de evaluación de curaduría e investigación. Elaborado con base en KOLEFF & LLORENTE- BOUSQUETS (1999) y SIMMONS & MUÑOZ-SABA (2005).

Nivel ISC Características

0 Ausente Ejemplares faltantes, préstamos, sin etiqueta.

Material deteriorado, separado, sin atención. Material sin notas de campo, únicamente nombre o siglas 1 Rezago de la información del colector. Material con problemas de conservación plagas, hongos. Ejemplares destinados para docencia o exhibición.

2 Ejemplares sin identificar inaccesibles Ejemplares que están ingresando a la colección.

3 Ejemplares sin identificar accesibles Ejemplares bien fijados, etiquetados, separados. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 90-103 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Sistematización y estimación del índice de salud de la colección de mamíferos (mammalia) del museo... 97

Nivel ISC Características

4 Ejemplares curados e identificados, Material valioso que ha sido identificado como especie, pero pero no ingresados a la colección no ha sido intercalado. Material que requiere mantenimiento o transferencia a otro contenedor para homogenizar.

Ejemplares que deben ser revisados para verificar identi- ficación. 5 Ejemplares curados, pero con curación incompleta Material identificado y curado, pero no con los estándares nacionales. Requiere actualización en la base de datos. Todos los ejemplares en contenedores adecuados, identifi- cados, integrados a la colección y adecuadamente curados conforme a los estándares. 6 Ejemplares identificados y curados completamente Frascos en sistemas establecidos, etiquetas completas y escritas fielmente y niveles adecuados de alcohol.

7 Inventario a nivel específico En lista por lotes por familia.

Con datos del colector, fecha y localidad.

Con información geográfica y georreferenciación. 8 Rescate de la información de libretas de campo por órdenes Con información etológica o ecológica.

Con información morfométrica. 9 Rescate de información de investi- gación Con descripción, fotos o ilustraciones. Grupo de especies incluidos en monografías, revisiones o en 10 “Full working” publicaciones. Material empleado en investigación.

RESULTADOS

Aunque la colección de mamíferos cuenta con más de 1550 registros a marzo de 2018, para el análisis se incluyó un total de 1477 ejemplares (preservados en seco o líquido y que se encontraban catalogados a la fecha de inicio de la presente evaluación). El orden Chiroptera es el que más representantes de especies e individuos presenta en la colección (n= 1019), seguido de Rodentia (n= 243), Didelphimorphia (n= 66), Carnivora (n= 61) y Eulipotyphla (n= 34). La Tabla 2 resume los órdenes, familias, subfamilias, especies y número de individuos de los mamíferos de la colección de mamíferos del MHN-UCa. 98 Néstor Daniel Castaño Ramírez & Héctor E. Ramírez-Chaves

Tabla 2. Representación numérica de los mamíferos de la colección de mamíferos de la Universidad de Caldas (MHN-UCa).

Orden Familia Subfamilia Especies No. Individuos

Didelphimorphia 1 2 16 66 Paucituberculata 1 1 1 4 Cingulata 1 1 2 9 Pilosa 3 - 4 11 Eulipotyphla 1 1 1 34 Chiroptera 7 12 96 1019 Carnivora 5 5 11 61 Perissodactyla 1 - 2 2 Artiodactyla 2 1 3 7 Primates 4 - 8 17 Rodentia 10 10 33 243 Lagomorpha 1 - 2 4 Total 37 33 179 1477

Órdenes Familias Nombre común Géneros Especies Didelphimorphia Didelphidae Zarigüeyas 9 16 Subtotal 16 Paucituberculata Caenolestidae Zarigüeyas ratonas 1 1 Subtotal 1 Cingulata Dasypodidae Armadillos 2 2 Subtotal 2 Pilosa Bradypodidae Perezosos 1 1 Megalonychidae Perezosos de dos dedos 1 1 Myrmercophagidae Osos hormigueros 1 2 Subtotal 4 Eulipotyphla Soricidae Musarañas 1 1 Subtotal 1 Chiroptera Emballonuridae Murciélagos de saco alar 6 10 Molossidae Murciélagos mastines 2 4 Mormoopidae Murciélagos bigotones 1 1 Noctilionidae Murciélagos pescadores 1 2 Phyllostomidae Murciélagos de hoja nasal 27 65 Thyropteridae Murciélagos de ventosas 1 1 Vespertilionidae Murciélagos vespertinos 5 13 Subtotal 96 Lagomorpha Leporidae Liebres y conejos 1 2 Subtotal 2 Rodentia Caviidae Capibara o chigüiro 1 1 Cricetidae Roedores miomorfos 15 18 Cuniculidae Pacas 1 2 Dasyproctidae Roedores histricomorfos 1 1 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 90-103 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Sistematización y estimación del índice de salud de la colección de mamíferos (mammalia) del museo... 99

Órdenes Familias Nombre común Géneros Especies Dinomyidae Pacarana 1 1 Echimyidae Ratones espinosos 1 3 Erethizontidae Puercoespines 1 1 Heteromyidae Ratones de abazones 1 1 Muridae Ratones del viejo mundo 2 3 Sciuridae Ardillas 1 2 Subtotal 33 Carnivora Canidae Zorros 1 1 Felidae Tigrillo, yagouaroundi, 2 3 ocelote, jaguar y puma Mustelidae Nutria 2 2 Procyonidae Mapache, tejón 4 4 Ursidae Oso de anteojos 1 1 Subtotal 11 Artiodactyla Cervidae Venados 2 2 Tayassuidae Pecaríes 1 1 Subtotal 3 Primates Aotidae Monos nocturnos 1 1 Atelidae Monos del nuevo mundo 1 2 Cebidae Monos del nuevo mundo 3 4 Callitrichidae 1 1 Subtotal 8 Perissodactyla Tapiridae Tapir, danta 2 2 Subtotal 2

Total 37 106 179

El resultado de la evaluación del Índice de Salud (ISC) para la colección de mamíferos del MHN-UCa (Figura 3) mostró que el 22,6% de los ejemplares de la colección está por debajo del nivel 5 y un 77,4% se encuentra en los niveles superiores. El nivel 0 representa un 5,3% de los ejemplares, los cuales incluyen individuos faltantes dentro de esta colección ya sea por préstamo o pérdida; teniendo en cuenta que están ingresados en la base de datos, pero no están físicamente presentes dentro de la colección. En el nivel 1 con 2,3% están los especímenes que presentaron deterioro (e.g. presencia de hongos), falta de información de etiquetas y notas de campo. Para este tipo de problemas se realizó limpieza mecánica para tratar de remover el hongo e impedir la propagación a los demás ejemplares almacenados. En el nivel 2 con 1,4%, están los especímenes que están ingresando a la colección, debido a investigaciones y proyectos de docencia, y donaciones de especímenes encontrados muertos. Este porcentaje, después de la evaluación, muestra un aumento debido a la dinámica activa de la colección. Los ejemplares que necesitan corroboración taxonómica y rescate de la información están dentro de los niveles 3 con 3,1% y corresponden a ejemplares que requieren ser almacenados y revisados por investigadores. El nivel 4, con 2,9%, 100 Néstor Daniel Castaño Ramírez & Héctor E. Ramírez-Chaves son especímenes que cumplen los requerimientos para ser almacenados dentro de la colección en condiciones y almacenamiento ideales, en estantería por familias. El nivel 5 con 7,6% son especímenes que necesitaron transferencia a otro tipo de contenedor (caja) para su debido almacenamiento, algunos necesitaron revisión sistemática para corroboración a un nivel más específico. El nivel 6 con 14,8% está representado por los individuos en condiciones de almacenamiento, estándares e información de etiquetas completas, al integrar la información en la base de datos. El nivel 7 representa el 38,1%, los ejemplares de mamíferos alojados en las instalaciones presentan una organización adecuada e inventariada hasta nivel de especie (Chiroptera es el orden más organizado en este nivel) junto con sus etiquetas con información completa de localidad, coordenadas, medidas estándares, sexo, y número de libreta de campo del investigador. Los niveles del 8 y 9 no presentan un porcentaje en esta evaluación, debido a los vacíos de información de los especímenes almacenados, falta de notas de campo con respecto a su ecología, fotos e ilustraciones. El nivel 10 representa un 24,5%, que son aquellos que aparecen en publicaciones principalmente por parte de los investigadores que han recolectado y almacenado este tipo de especímenes dentro de la colección.

Figura 3. A) Perfil de una colección en condiciones y estándares de almacenamiento ideales ela- borado con base en SIMMONS & MUÑOZ-SABA (2005). B). Evaluación del Índice de Salud de la Colección de Mamíferos de la Universidad de Caldas (MHN-UCa).

DISCUSIÓN

Los resultados demuestran que la colección presenta un diagnostico óptimo, ya que los niveles 0-5 representan un 22,6% del total, lo que significa que la colección es dinámica (McGINLEY, 1993). En los niveles 6-10 (77,4%) el valor obtenido, sobrepasa el 60% de los estándares ideales, sin embargo, se requiere que los datos asociados a cada ejemplar logren promover investigaciones y publicaciones, debido al valor de la diversidad que allí se aloja (SIMMONS & MUÑOZ-SABA, 2005). Estos valores cuantitativos también sirven como soporte para destacar la necesidad de administración de la colección, junto con el planteamiento de metas y logros que permitan nuevas valoraciones (CÁRDENAS-HINCAPIÉ, 2017). Por ejemplo, a bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 90-103 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Sistematización y estimación del índice de salud de la colección de mamíferos (mammalia) del museo... 101 futuro se podría promover y desarrollar otras políticas y prácticas útiles para mejorar el cuidado de la colección de mamíferos, incrementar su uso (como investigación juntó con sus publicaciones) y planear mejor su desarrollo para la preservación de los ejemplares. Para ello se requiere de una mayor visibilidad de los registros de la colección que actualmente se encuentra parcialmente en línea (GÓMEZ-B et al., 2017).

Entre estas actividades adicionales se requiere de la implementación del protocolo de ingreso de ejemplares, que puede garantizar la asociación de la información requerida dentro del formato de etiquetas y la base de datos. A su vez, esto permitirá establecer mejor las medidas de monitoreo para los especímenes que están ingresando, como se ha realizado para otras colecciones del Museo de Historia Natural de la Universidad de Caldas (SERNA-BOTERO & RAMÍREZ-CASTAÑO, 2017). Los protocolos de préstamo también requieren de su implementación para poder rescatar algunos ejemplares faltantes, ya que permitirán establecer los tiempos límites que los ejemplares deben de estar por fuera de la colección, apoyados en los tiempos recomendados (IAvH, 2018).

Además, el presente trabajo contribuye a completar la información cuantitativa del estado de la colección de mamíferos, ya que, para las colecciones de vertebrados del Museo de Historia Natural, sólo la de anfibios (SERNA-BOTERO & RAMÍREZ- CASTAÑO, 2017), cuentan con valoraciones cuantitativas. Por otra parte, las colecciones de aves y peces no cuentan aún con estudios cuantitativos por lo que se hace necesaria su evaluación. Esto con el fin de establecer objetivos de priorización para el mejoramiento y preservación, la implementación de evaluación de condiciones ideales para su conservación, los cuales por reglamento deben de cumplir todas las instituciones que salvaguardan la biodiversidad del país.

Finalmente, la representatividad de especies de mamíferos depositados en la Colección, en comparación con el último registro disponible en el Sistema de Información sobre Biodiversidad de Colombia, SIB, del 8 de noviembre del 2017 (SOCIEDAD COLOMBIANA DE MASTOZOOLOGÍA, 2017), es del 39,28% de las 528 especies registradas nacionalmente. Sin embargo, cabe resaltar la importancia regional de la colección, que ha permitido la consolidación de la información de mamíferos para el departamento de Caldas y el Eje Cafetero (CASTAÑO, 2012). Además, la colección alberga al menos 40 ejemplares de 10 de las 58 especies endémicas registradas en el país (RAMÍREZ-CHAVES et al., 2016; RAMÍREZ-CHAVES & GÓMEZ-B., 2017). Entre estas especies se destacan la chucha mantequera Marmosops chucha para cuya descripción se revisaron tres ejemplares depositados en la colección de mamíferos del MHN-UCa (DÍAZ-NIETO & VOSS, 2016), y el tití gris Saguinus leucopus, que ha sido categorizada como En Peligro (EN) a escala global (MORALES-JIMÉNEZ et al., 2008). 102 Néstor Daniel Castaño Ramírez & Héctor E. Ramírez-Chaves AGRADECIMIENTOS

A la directora del Museo de Historia Natural, Olga Lucía Hurtado, por permitir el acceso a la Colección de Mamíferos. A Danny Zurc y la Sociedad Colombiana de Mastozoología (SCMas) por la invitación de participar del convenio de cooperación No. 17-16-062-022CE con el Instituto de Investigación de Recursos Biológicos “Alexander von Humboldt” (IAvH), y por el apoyo brindado. A Viviana Ramírez Castaño y Juan Corrales por los aportes hechos al documento. H.E. Ramírez-Chaves agradece a la Vicerrectoría de Investigaciones de la Universidad de Caldas (proyecto 0223418) y a Rufford Small Grants (Grant 23710-1) por el apoyo para la realización de parte de este proyecto. A los estudiantes, profesores y egresados del Departamento de Ciencias Biológicas de la Universidad de Caldas, que a través de su trabajo durante años han procurado por el cuidado y conservación de las colecciones mastozoológicas. N.D. Castaño Ramírez agradece a su familia por el apoyo incondicional, Jorge E. Raigoza y Vanesa Serna B.

REFERENCIAS

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ZOOLOGÍA INVERTEBRADOS Invertebrate Zoology

BOLETÍN CIENTÍFICO bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2), julio-diciembre, 2018. 107-131. ISSN: 0123-3068 (Impreso) ISSN: 2462-8190 (En línea) CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL ESTRUCTURA POBLACIONAL DE MECISTOGASTER ORNATA RAMBUR 1842 (ODONATA: PSEUDOSTIGMATIDAE) EN DOS FRAGMENTOS DE BOSQUE SECO TROPICAL EN EL DEPARTAMENTO DEL ATLÁNTICO, COLOMBIA*

Brayan Díaz Flórez1, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra2 & Neis Martínez- Hernández3

Resumen

Objetivo: Se evaluó la variación de la estructura poblacional de M. ornata en dos fragmentos (La Montaña y Sarmiento) de bosque seco tropical en el departamento del Atlántico, Colombia. Alcance: Determinar las variaciones espaciales y temporales de la abundancia de M. ornata y su relación con las variables ambientales; así como la disponibilidad de fitotelmas y la estructura de la vegetación. Metodología: Se realizaron 26 muestreos (13 por fragmento) cada 8 días entre las 8:00 hasta las 17:00 horas (9 horas/hombre/fragmento). Por fragmento se estableció un área de 600 m de largo por 30 m de ancho, donde se marcaron 10 puntos distanciados 50 m uno del otro y de esta forma se obtuvieron 10 tramos con igual longitud. Los odonatos fueron capturados con redes entomológicas, usando el método de marcaje y recaptura. Por otro lado, en cada tramo se midió la temperatura ambiente, humedad relativa y la intensidad lumínica; así como el número de fitotelmas y algunas de sus características (altura, densidad, volumen) y la estructura de la vegetación (densidad de árboles, cobertura vegetal, área basal y altura promedio). Principales resultados: En La Montaña fueron capturados y liberados 90 individuos (35 ♂, 55 ♀), de los cuales 40 fueron recapturados (15 ♂, 25 ♀) una o más veces. El mayor número de capturas (19) se presentó en el muestreo 2 realizado en marzo (7 ♂, 12 ♀); mientras en Sar- miento, fueron capturados y liberados 31 individuos (14 ♂, 17 ♀). En este fragmento, el mayor número de capturas se registró en el evento 1 realizado en marzo (3 ♂, 4 ♀). Teniendo en cuenta las proporciones sexuales, en La Montaña fueron 2:1 (80♀, 50♂) con diferencias significativas (X2=23,403, p=0,02449), mientras en Sarmiento fueron 27♀ y 29 ♂ (proporción 1:1) y sin diferencias. Con el análisis de componentes principales (ACP), se determinó que la variación del número de individuos entre los puntos y fragmentos de muestreo, puede ser explicada en un 59,76% por las variables vegetales y la de las fitotelmas. Conclusiones: Se determinó que la temperatura y la intensidad lumínica son factores abióticos que juegan un papel importante en la dinámica temporal de la abundancia de esta especie en el área de estudio. Adicionalmente, la disposición no aleatoria de las especies vegetales y la cobertura vegetal, así como la altura de las fitotelmas influyen en la variación espacial de M. ornata en la zona.

Palabras clave: tamaño poblacional, Pseudostigmatidae, cobertura vegetal, proporción sexual, fitotelma, captura-marca-recaptura.

* FR: 10-IV-18. FA: 24-IV-18. 1 Semillero de investigación Artrópodos NEOPTERA. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Atlántico. Apartado 1890 Barranquilla, Colombia. E-mail: [email protected], isapozzo@ gmail.com. 2 Grupo Microbiología Molecular, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. E-mail: [email protected]. 3 Estudiante de Doctorado en Ciencias-Biología, Universidad Nacional de Colombia-Sede Bogotá. Grupo de Investigación Biodiversidad del Caribe colombiano. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Atlántico. Apartado 1890 Barranquilla, Colombia. E-mail: [email protected]. CÓMO CITAR: DIAZ, B., GARCIA, M., ALTAMIRANDA-SAAVEDRA, M. & MARTÍNEZ- HERNÁNDEZ, N. 2018.- Estructura poblacional de Mecistogaster ornata Rambur 1842 (Odonata: Pseudostigmatidae) en dos fragmentos de bosque seco tropical en el departamento del Atlántico, Colombia. Bol. Cient. Mus.Hist. Nat. U. de Caldas, 22 (2): 107-131. DOI: 10.17151/bccm.2018.22.2.9 108 Brayan Díaz Flórez, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández POPULATION STRUCTURE OF MECISTOGASTER ORNATA (ODONATA: PSEUDOSTIGMATIDAE) IN TWO FRAGMENTS OF TROPICAL DRY FOREST, IN THE DEPARTMENT OF ATLANTIC, COLOMBIA

Abstract

Objective: The variation of the population structure of M. ornata was evaluated in two frag- ments (La Montaña and Sarmiento) of Tropical Dry Forest in the Department of Atlántico, Colombia. Scope: To determinate the spatial and temporal variations of M. ornata abundance and its relationship with environmental variables, as well as the availability of phytotelmata and the structure of the vegetation. Methodology: 26 samplings were taken (13 per fragment) every 8 days between 8:00 a.m. and 5:00 p.m. (9 hours/man/fragment). A 600 m long and 30 m large area was established per fragment, where 10 points were marked 50 m apart from each other and in this way, 10 stretches with equal length were obtained. Odonata were captured with entomologic nets using a mark and recapture method. On the other hand, environmental temperature, relative moisture, and light intensity were measured in each stretch, as well as the number of phytotelmata and some of their characteristics (height, density, volume) and the structure of the vegetation (density of trees, vegetal cover, basal area and average height). Main results: A total of 90 individuals were captured in La Montaña and released (35 ♂, 55 ♀), 40 of which were recaptured (15 ♂, 25 ♀) once or more times. The highest number of captures (19) ocurred in sampling 2 carried out in March (7 ♂, 12 ♀). In Sarmiento, 31 individuals were captured and released (14 ♂, 17 ♀). In this fragment, the major number of captures was registered in event 1 carried out in March. Taking into account the sex proportions, in La Montaña it was 2:1 (80♀, 50♂) with significant differences 2(X =23.403, p=0.02449), whereas in Sarmiento it was 27 ♀ and 29 ♂ (proportion 1:1) and without differences. With the principal component analysis (PCA), it was determined that the variation in the number of individuals between the places and fragments of sampling, can be explained in 59.76% because of vegetation variables as well as phytotelmata variables. Conclusions: it was established that temperature and light intensity are abiotic factors playing an important role in the temporal dynamics of the abundance of this species in the area of study. Additionally, the non random disposition of plant species and vegetation cover, as well as the height of phytotelmata influ- ence the spatial variation of M. ornata in the area.

Key words: population size, Pseudostigmatidae, vegetation cover, sex proportion, phytotelma, mark-recapture. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 107-131 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Estructura poblacional de Mecistogaster ornata rambur 1842 (odonata: pseudostigmatidae) en dos fragmentos... 109 INTRODUCCIÓN

Mecistogaster ornata es una especie de zygóptero neotropical con abdomen largo perteneciente a la familia Pseudostigmatidae, los cuales habitan en bosques maduros desde México hasta Brasil y Argentina (CALVERT, 1908; FINCKE, 1984). Este grupo altamente especializado de odonatos deposita sus huevos exclusivamente en contenedores de agua de origen natural mejor conocidas como fitotelmas formadas en las hendiduras de los árboles por procesos de autopoda de algunas especies vegetales; así como en la cáscara de frutos y troncos de árboles caídos (CORBET, 1999; FINCKE, 2006). Con la acumulación de las precipitaciones, proporcionan un importante microhábitat acuático en los bosques tropicales para el establecimiento de sus larvas (LOUNIBOS, 1980; FRANK & LOUNIBOS, 1983; KITCHING, 2000; GREENEY, 2001), el cual ha sido documentado para casi todas las especies de pseudostigmatidos (FINCKE, 2006) y ampliamente estudiado para un pequeño número de especies como M. ornata (MACHADO & MARTÍNEZ, 1982; RAMÍREZ 1995; FINCKE, 2006). Sin embargo, la relación adulto-fitotelma en M. ornata no está del todo clara, sobre todo como la disponibilidad espacial de este hábitat podría estar influyendo en la abundancia poblacional de este pseudostigmatido.

En los fragmentos de bosque seco tropical (BST) del departamento del Atlántico, M. ornata es el único representante de la familia Pseudostigmatidae en este ecosistema y por lo tanto, su estrecho vínculo con la vegetación en cuanto a la utilización de microhábitats como las fitotelmas los hace vulnerables a la extracción selectiva de madera; debido a la reducción del área de los fragmentos y la alteración de su composición vegetal, así como la expansión progresiva de las fronteras agrícolas y ganaderas (MILES et al., 2006; PORTILLO-QUINTERO & SÁNCHEZ-AZOFEIFA, 2010). De esta manera, las actividades antrópicas estarían alterando la dinámica en las poblaciones de este zigóptero, así como la disposición y calidad de su microhábitat en el BST. Por otro lado, la estrecha relación entre este insecto y las especies vegetales en las que se da la formación de fitotelmas jugaría un papel como indicador del estado de conservación de los bosques o el cambio climático (FINCKE, 2006).

La mayoría de los esfuerzos científicos para el estudio de este grupo de odonatos se han centrado en los bosques húmedos tropicales de Centroamérica (FINCKE, 1984; 1992a; 1992b; 1992c, 1998, 1999, 2006; FINCKE et al., 1997; FINCKE & HEDSTRÖM, 2008); mientras que el BST ha recibido poca atención aún con su gran relevancia en cuanto a su riqueza y endemismo de especies y la problemática que presenta por su intensa transformación y destrucción por la fertilidad de sus suelos (JANZEN, 1988; CHÁVEZ & ARANGO, 1998; MILES et al., 2006). En Colombia aún existe un vacío en cuanto a los estudios de la dinámica de las poblaciones de odonatos en las distintas zonas biogeográficas (SÁNCHEZ & REALPE, 2010; ALTAMIRANDA & ORTEGA, 2012; PALACINO et al., 2012; ALTAMIRANDA et al., 2014), debido 110 Brayan Díaz Flórez, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández a que la mayoría de trabajos apuntan a guías y listados de la odonatofauna en nuestro país (URRUTIA, 2005; DE MARMELS, 2006; PÉREZ et al., 2011; PÉREZ & PALACINO, 2011). Sin embargo, es necesario establecer, fomentar y consolidar otras líneas de investigación como la ecología de poblaciones, considerando así lo necesario e imprescindible que es para la conservación este grupo de insectos y su hábitat. Teniendo en cuenta lo anterior, en el presente estudio se evaluó la estructura poblacional de M. ornata, la disposición espacial y algunas características de su microhábitat y parámetros ambientales en dos fragmentos de BST en el departamento de Atlántico, Colombia.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio: Se seleccionaron dos fragmentos de BST (La Montaña= F1 y Sarmiento= F2) en la Reserva Campesina La Montaña (RCM), ubicada en el municipio de Juan de Acosta, departamento del Atlántico, Colombia; a una altitud de aproximadamente 177 a 250 m (fig. 1). Puesto que los nombres de los dos lugares aparecen reiteradamente en el texto, a partir de acá se propone la distinción entre ambos fragmentos (F1 y F2) para identificarlos y propiciar una lectura más ágil. La localización geográfica del F1 es 10°46’48.3’’N y 75°02’51.2’’O y tiene una extensión de 47 ha aproximadamente; mientras que F2 está localizado a 10°46’ 25.5’’ N y 75°02’57,8’’O, con aproximadamente 19 ha de extensión. En este último fragmento, se observó el pastoreo de ganado vacuno en el interior del bosque, tala de árboles e intensas quemas en sus alrededores. La distancia mínima entre los bordes de los dos fragmentos es de 400 m aproximadamente. La ganadería y agricultura en las zonas aledañas de la RCM se caracterizan por ser de tipo extensiva, con cultivos permanentes de yuca (Manihot esculenta Crantz), millo (Sorghum bicolor (L.) Moench) y maíz (Zea mays L.). Los meses de mayor precipitación histórica corresponden a agosto y septiembre, con promedios que van desde 100 mm/mes hasta 580 mm/mes, mientras que enero, febrero y marzo corresponden a los meses con menores precipitaciones; que van desde 0 hasta 30 mm/mes. La temperatura alcanza valores mínimos de 25°C y máximos de 33°C durante todo el año (MARTÍNEZ et al., 2012; GARCÍA-ATENCIA et al., 2015). El tipo de suelo es arcilloso-arenoso, con un relieve ondulado y hace parte de los ecosistemas de serranías, con pendientes entre 12 y 25%, con un grado de erosión moderado (PANZA et al., 2001).

Entre las especies vegetales más representativas en el fragmento de BST F1 se encontraron a Hura crepitans L. (Ceiba), Calycophyllum candidissimum (Vahl) DC. (Guayabo), Spondias mombin L. (Jobo), Cavanillesia platanifolia (Humb. y Bonpl.) Kunth (Macondo), Bursera simaruba (L.) Sarg. (Indio encuero), Lecythis minor Jacq. (Olla de mono), Astronium graveolens Jacq. (Quebracho), Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. (Carito) y Aspidosperma polyneuron Müll.Arg. (Carreto). En F2 predominaron H. crepitans L. (Ceiba), L. minor Jacq. (Olla de mono), C. candidissimum (Vahl) DC. (Guayabo), A.

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 107-131 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre graveolens (Quebracho), S. mombim L. (Jobo), G. ulmifolia Lam. (Guasimo), Pterocarpus Estructura poblacional de Mecistogaster ornata rambur 1842 (odonata: pseudostigmatidae) en dos fragmentos... 111 acapulcensis Rose (Sangregado) y Albizia niopoides (Benth.) Burkart (Guacamayo). Cada fragmento es atravesado por un arroyo temporal y en su borde se presentan unos pocos musgos y helechos, así como aráceas de los géneros Anthurium (Schott) y Philodendron (Schott), característico de los arroyos en bosques secos.

Figura 1. Localización de los fragmentos de BST de la Montaña (F1) y Sarmiento (F2), Atlántico, Colombia.

Abundancia poblacional y porcentaje de recapturas: Para la estimación de la abundancia, en cada fragmento de bosque se estableció un área de 600 m de largo por 30 m de ancho, donde se marcaron 10 puntos distanciados 50 m uno del otro, para un total de 10 tramos con igual longitud. Las capturas y recapturas de M. ornata se llevaron a cabo con la ayuda de redes entomológicas, durante un periodo continuo entre las 8:00 hasta las 17:00 horas (9 horas/hombre/día/fragmento); con el fin de abarcar las horas de actividad de los pseudostigmatidos adultos (FINCKE, 1992a). La técnica utilizada fue búsqueda activa por captura-marca y recaptura, la cual ha sido considerada importante para los aportes al conocimiento de la autoecología y comportamiento de los odonatos (CORDERO & STOKS, 2008). Se realizaron 26 muestreos (13 por fragmento) cada 8 días entre finales de marzo y principio de junio de 2013. Con los datos de captura-recaptura, se estimó la abundancia total por punto, muestreo y fragmento y posteriormente se determinaron las diferencias estadísticas con una prueba no paramétrica (Kruskal-Wallis), con una a posteriori de Mann-Whitney para determinar diferencias. Estos análisis se realizaron con el programa PAST ver 3.0 (HAMMER et al., 2001). 112 Brayan Díaz Flórez, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández Proporción sexual, estructura de edades y desplazamiento: Los imagos de M. ornata capturados se marcaron con un Sharpie® de tinta indeleble en la parte distal de las alas, con dos colores distintos: negro para F1 y azul para F2; con una letra y un número de acuerdo al muestreo y el número de captura (Fig. 2A, B). Una vez capturado, se georreferenció su posición utilizando un GPS (Etrex 30x Garmin® ±3m) para posteriormente determinar su desplazamiento estableciéndose un máximo, un mínimo y un promedio para las distancias recorridas por esta especie, cada vez que fuese recapturado. Adicionalmente para cada evento de captura, se tuvo en cuenta el sexo del individuo, debido a que estos presentan dimorfismo sexual. Al mismo tiempo, se tomaron apuntes de la hora de captura, actividad comportamental (Fig. 2C, D) y el punto en el que se encontraba. Con el fin de observar diferencias en la proporción de sexo observada y esperada se utilizó la prueba de contingencia Chi-Cuadrado con la ayuda del programa PAST ver 3.0 (HAMMER et al., 2001). Por otro lado, en los individuos capturados se consideraron tres edades: tenerales (individuos recién emergidos), jóvenes y adultos maduros, donde la coloración del pseudostigma y el estado del ala se usaron como criterio de separación, para posteriormente estimar la estructura de edades a partir de estas dos variables.

Disponibilidad de hábitat y variables ambientales: Con el fin de medir la disponibilidad de hábitat, en cada tramo se marcaron las fitotelmas encontradas con una placa de acrílico cada una con un número asignado. Para estimar los volúmenes de las fitotelmas asumimos su forma cilíndrica para utilizar la fórmula del volumen de cilindro: V = π R2 h. A cada fitotelma se le tomaron medidas de diámetro a la circunferencia de apertura, altura desde el suelo (m) y profundidad de la fitotelma (m), así como la especie vegetal en la que se encontró este microhábitat (Fig. 2E). En este caso solo se tuvieron en cuenta fitotelmas con altura menor o igual a 2 m, debido a que en el bosque seco este tipo de microhábitat se calientan y secan más rápidamente a una mayor altura (FINCKE, 1992b).

Por otro lado, en cada punto y hora se midió la temperatura ambiente y humedad relativa con un termohigrómetro (Data Logger Extech®) y la intensidad lumínica con un luxómetro (EasyView Light Meter Extech®). Esta última variable también fue medida cada vez que se capturó o recapturó un espécimen, así como cualquier patrón de comportamiento que se pudo observar. También se tuvieron en cuenta los datos de precipitación diarios en el área de estudio con la ayuda de un pluviómetro (Marca Hellman®). Para determinar qué tanto influyen estas variables ambientales en la variación del número de individuos capturados y recapturados de M. ornata por muestreo en cada fragmento, se realizó el índice de correlación de Spearman, utilizando el programa PAST ver 3.0 (HAMMER et al., 2001). bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 107-131 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Estructura poblacional de Mecistogaster ornata rambur 1842 (odonata: pseudostigmatidae) en dos fragmentos... 113

A. B.

C. D.

E.

Figura 2. Adultos de M. ornata capturados y recapturados en los fragmentos de BST: A) Hembra madura; B) macho maduro; C) copula, D) ovipositando y E) fitotelma en C. candidissimum 114 Brayan Díaz Flórez, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández Densidad, cobertura, área basal y altura promedio de árboles: Por cada tramo donde se capturaron las libélulas, se llevó a cabo el levantamiento de un transecto lineal de 2 x 50 m, para un total de 10 en cada fragmento de bosque; obteniéndose un área total de 1000m2 para cada uno. Se censaron todas aquellas plantas con diámetro altura pecho (DAP) superior a 10 cm, tomándose medidas de altura total, radios de la copa y DAP a 1,3 m (GENTRY, 1982). De esta manera, se determinó la riqueza de plantas (S) por tramo y fragmento y la densidad se calculó siguiendo lo propuesto por MOSTACEDO & FREDERICKSEN (2000), donde densidad (D = N/A) es un parámetro que permite conocer la abundancia de una especie o una clase de plantas, donde N es el número de individuos en un área (A) determinada. El área basal (AB) en m2 se calculó utilizando la fórmula propuesta por NEWTON (2007) (AB=0,00008754(DAP)2). El AB de todos los individuos que cumplieron con las condiciones de censo fueron sumados para obtener el AB total. La cobertura (Cob) de cada individuo se calculó a partir de los radios de la copa del dosel con la ecuación expuesta por LEMA (1995) (Cob=π (radio mayor2 + radio menor2)/2). Todos los cálculos se llevaron a cabo tanto para cada parcela levantada, como para los 1000m2 como unidad muestral. La altura de los individuos censados fue calculada haciendo uso de un hipsómetro de Merrit (LEMA, 1995).

Con el fin de determinar si las variables de la vegetación (densidad, cobertura vegetal, área basal, riqueza de plantas y altura de la vegetación) y fitotelmas (número, altura y profundidad) explican la variación del número de individuos capturados-recapturados (Cap+Rec) por tramo y fragmento, se realizó un ACP (Programa PAST 3.0; HAMMER et al., 2001).

RESULTADOS

Abundancia y porcentaje de recapturas: En F1 (La Montaña) fueron capturados y liberados 90 individuos (35 ♂; 55 ♀), de los cuales 40 fueron recapturados (15 ♂; 25 ♀) una o más veces. El mayor número de capturas (19) se presentó en el muestreo 2 realizado en marzo (7 ♂; 12 ♀), cuando los valores de intensidad lumínica fueron de 314,216 Lumen (valor más alto de luz entre todos los muestreos), temperatura de 34,15°C, humedad relativa de 50,27% y una precipitación de 0,0 mm (Tabla 1). En cambio, los valores menores se presentaron durante los muestreos 11, 12 y 13 (mayo-junio) cuando las variables ambientales fueron 28,72 Lumen para la intensidad lumínica, 30,74°C y 72,26% la temperatura y humedad relativa respectivamente y una precipitación de 22 mm (Tabla 1). A partir de los datos anteriores, con el test de Kruskal-Wallis se demostró que el número de individuos capturados y recapturados (Cap+Rec) entre los muestreos en F1 presentaron diferencias significativas (N=13; H=34,67; Hc= 40,76; p= 0,00005379) (Tabla 1). bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 107-131 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Estructura poblacional de Mecistogaster ornata rambur 1842 (odonata: pseudostigmatidae) en dos fragmentos... 115

Tabla 1. Variación de individuos capturados más recapturados de M. ornata por muestreos y sexo en los fragmen- tos (Frag) de Bosque La Montaña (F1) y Sarmiento (F2); Atlántico, Colombia. Se incluyen los datos de precipitación (Prec), temperatura (T), humedad relativa (H.R) e intensidad lumínica (I.L.). Abreviaturas: capturados (Cap), recapturados (Rec), hembra (He), macho (Ma), lumen (lm). Letras diferentes en la segunda columna indican diferencias significativas (p<0,05) en el número de individuos entre muestreos por fragmentos. Asterisco se usa para diferenciar letras

Frag/Muestreos Cap+Rec Cap Rec Ma Rec. Ma He Rec. He T (°C) H.R (%) I. L (lm) Prec (mm)

F1.Mar-M1a 13 13 0 3 0 10 0 33,8 51,2 164,3 8

F1.Mar-M2a 20 19 1 7 0 12 1 34,1 50,2 314,2 0

F1.Mar-M3a 21 16 5 7 1 9 4 34,9 50,7 181,5 0

F1.Mar-M4a 21 17 4 5 1 12 3 34,5 53,4 289,1 0

F1.Abr-M5a 16 7 9 4 3 3 6 32,3 61,1 143,5 0

F1.Abr-M6a 15 7 8 6 3 1 5 34,1 57,1 125,7 0

F1.Abr-M7a 8 4 4 1 2 3 2 30,8 68,2 62,4 24

F1.Abr-M8b 6 2 4 1 3 1 1 30,4 73,2 64,9 47

F1.May-M9bc 4 3 1 1 0 2 1 30,4 68,0 174,2 3

F1.May-M10bc 4 2 2 0 1 2 1 31,2 69,1 24,2 0

F1.May-M11c 1 0 1 0 1 0 0 30,8 72,7 32,5 0

F1.May-M12c 0 0 0 0 0 0 0 30,7 70,9 21,2 30

F1Jun-M13c 1 0 1 0 0 0 1 30,6 73,0 32,3 36

F2.Mar-M1a* 7 7 0 3 0 4 0 33,9 52,7 157,7 8

F2.Mar-M2ac* 7 5 2 3 1 2 1 34,0 50,1 180 0

F2.Mar-M3abc* 4 4 0 1 0 3 0 33,4 59,9 151,6 0

F2.Mar-M4ac* 8 4 4 1 2 3 2 34,0 54,1 285,2 0

F2.Abr-M5ac* 11 6 5 3 4 3 1 33,3 60,0 240,9 0

F2.Abr-M6a* 9 3 6 1 5 2 1 34,8 49,8 192,1 0

F2.Abr-M7abc* 4 0 4 0 2 0 2 30,0 71,2 149 24

F2.Abr-M8bc* 1 0 1 0 0 0 1 29,5 70,1 50,4 47

F2.May-M9bc* 1 1 0 1 0 0 0 28,9 73,1 67,0 3

F2.May-M10abc* 3 1 2 1 0 0 2 30,7 69,5 20,8 0

F2.May-M11bc* 1 0 1 0 0 0 1 30,5 74,1 44,2 0

F2.May-M12b* 0 0 0 0 0 0 0 30,2 73,4 59,4 30

F2.Jun-M13b* 0 0 0 0 0 0 0 30,3 73,6 31,7 36 116 Brayan Díaz Flórez, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández En F2 (Sarmiento), fueron capturados y liberados 31 individuos (14 ♂; 17 ♀), de los cuales 25 (14 ♂; 11 ♀) fueron recapturados una o más veces durante todos los eventos de muestreo. Se presentó el mayor número de capturas en el evento 1 realizado en marzo (3 ♂; 4 ♀) en donde los valores de intensidad lumínica fueron de 157,70 Lumen, temperatura de 33,92°C, humedad relativa 52,74% y una precipitación de 0,0mm (Tabla 1). El menor número de capturas en los eventos 7 y 8 en abril, 11, 12 y 13 entre mayo y junio, con cero individuos capturados para cada uno (Tabla 1). Teniendo en cuenta el análisis del test de Kruskal-Wallis, se demostró que existen diferencias significativas (N=13; H=16,77; Hc=25,43; p=0,01293) entre el número de individuos de M. ornata capturados y recapturados entre los muestreos. Al tener en cuenta la prueba de comparaciones múltiples de Mann Whitney, los muestreos que presentaron diferencias (p<0,05) se detallan en la Tabla 1. Al comparar la abundancia de M. ornata entre los fragmentos F1 y F2, también se presentaron diferencias significativas (N=13; t=2,3279; p=0,028672).

En F2 se presentó la mayor tasa de recapturas (80,64%), ya que de los 45 individuos capturados (14♂, 31♀), 39 fueron recapturados (14♂, 25♀) con una mayor tasa de recaptura de machos (100%) y hembras (64,7%). Sin embargo, en este mismo fragmento se presentó el menor número de individuos capturados. En F1, de los 90 individuos capturados (35♂, 55♀), solo 15 machos (42,85%) y 40 hembras (44,44%) fueron recapturadas.

Proporción sexual, estructura de edades y desplazamiento: En F1 el número de hembras siempre fue mayor (80) que el número de machos (50), presentándose una proporción sexual constante (1:2) y con diferencias significativas (X2=23,403, p=0,02449). En F2, el número de hembras (27) fue muy cercano a los machos (29), presentándose una proporción de 1:1 y sin diferencias significativas (X2= 9,1333, p=0,6915).

Aunque se tuvieron en cuenta tres edades: tenerales, jóvenes y adultos maduros, solo fueron registradas estas dos últimas. Al comparar el número de individuos observados y esperado registrados en cada categoría de edad en F1 (Jóvenes 31; adultos maduros 99) y F2 (jóvenes 16; adultos maduros 41), se observaron diferencias estadísticamente significativas (X2=109,15, p= 8,80E-18). La estructura de edad durante los eventos de captura no fue constante hasta el cuarto evento, ya que a partir del quinto evento desaparecieron los jóvenes (35 ♂; 12 ♀). A partir de este evento, se incrementó el número de individuos adultos maduros (57 ♂; 82 ♀) en los dos fragmentos.

Teniendo en cuenta el desplazamiento, la menor distancia recorrida por los individuos recapturados fue de 2,73 m y la mayor de 742,53 m en las dos áreas de estudio. Se registró un mayor promedio de distancia recorrida en los machos (416,8 m) y las

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 107-131 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre hembras (149,4 m) en F1, mientras que en F2 las distancias fueron más cortas (95,8 Estructura poblacional de Mecistogaster ornata rambur 1842 (odonata: pseudostigmatidae) en dos fragmentos... 117 m y 81,3 m respectivamente). Los individuos que más se desplazaron fue una hembra con una distancia de 742,3 m y un macho con 506,8 m; los cuales se desplazaron desde F1 hasta F2.

Relación de variables vegetales, ambientales y disponibilidad de hábitat con la abundancia poblacional: En F1, se registraron 16 familias, 30 morfoespecies de plantas vasculares repartidas entre los 140 individuos. Las especies más abundantes fueron Calycophyllum candidissimum (23 individuos) con una densidad total de 0,023, cobertura de 870,75 m2, área basal de 0,818 m2 y Hura crepitans (18 individuos) con densidad total de 0,018, cobertura de 1114,52 m2 y 2,505 m2 de área basal. Las familias con mayor riqueza fueron Fabaceae y Capparidaceae (4 especies cada una). Para este fragmento el mayor número de microhábitats (11 fitotelmas) fue marcado en el punto 2, en el cual 8 de los 12 individuos censados fueron de C. candidissimum.

En F2 se registraron 17 familias y 33 morfoespecies. Dentro de los 123 individuos registrados, H. crepitans presentó una densidad total de 0,23, cobertura de 511,03 m2 y 1,7 m2 de área basal; Lecythis minor con densidad de 0,017, cobertura de 164,85 m2 y área basal de 0,23. C. candidissimum presentó una densidad de 0,017, cobertura de 347,11 m2 y un área basal de 0,6 m2. Estas tres especies fueron las más abundantes (23, 17 y 17 individuos respectivamente) en este fragmento. Las familias con mayor riqueza fueron Fabaceae (5 especies) y Capparidaceae (4 especies).

Con respecto a las fitotelmas, se marcaron 89 fitotelmas repartidas entre los 10 puntos censados en cada una de las dos áreas de estudio (F1= 37, F2= 52). Para F1, el mayor número de microhábitats (11 fitotelmas) fue registrado en el punto 2, en el cual las fitotelmas presentaron una altura de 0,98 m (±0,16) y profundidad promedio de 0,16 m (±0,013). Además, se encontró que 8 de los 12 individuos censados en ese punto eran C. candidissimum; con una altura promedio superior a los 12 m, coincidiendo también como el punto de mayor cobertura vegetal (717,80 m2). Sin embargo, el mayor número de individuos Cap+Rec (7 ♂; 17 ♀) se registró en el punto 6 del transecto de F1, donde se observó una cobertura vegetal de 374,84 m2 y se marcaron 5 microhábitats con una altura promedio de 0,84 m y 0,12 m de profundidad (Tabla 2). En este fragmento, se presentaron diferencias significativas (p<0,05) entre el número de individuos Cap+Rec entre los puntos de muestreo (Tabla 2).

Para F2 se encontró que los cuatro primeros puntos albergan el 80,8% (42 fitotelmas) del total de microhábitats registrados en este transecto con un promedio de altura de 1,02m (±0,05) y una profundidad promedio de 0,22 m (±0,03) (Tabla 2). Las especies más abundantes fueron H. crepitans y C. candidissimum con un total de 23 y 17 individuos respectivamente. En los puntos 1 (510,64 m2) y 2 (442,57 m2) se presentaron los mayores valores de cobertura vegetal. Adicionalmente, en este fragmento el número total de individuos Cap+Rec de M. ornata se presentó entre 118 Brayan Díaz Flórez, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández los primeros 5 puntos del transecto, presentándose diferencias con los últimos cinco puntos con respecto a la abundancia de esta libélula (Tabla 2).

Tabla 2. Variación del número de individuos capturados y recapturados (C+R) totales y por sexos (C+R.Ma; C+R. He) de M. ornata en los 10 puntos (P) en cada fragmento (F) y las variables de la vegetación: Número de individuos (N.Ind) y riqueza de especies vegetales (S), cobertura vegetal (Cob), área basal (A.B), densidad (Den), altura promedio de la vegetación (h.Pro); número de fitotelmas (N.F), altura promedio desde el suelo (h.F) y profundidad promedio de las fitotelmas (Prof.F). Letras diferentes en la primera columna indican diferencias significativas (p< 0,05) en el número de individuos entre puntos. Asterisco se usa para diferenciar letras de F1 y F2

Fragmento/ C+R. C+R. Cob A.B h.Pro h.F Prof.F C+R N.Ind S Den N.F Punto Ma He (m2) (m2) (m) (m) (m)

F1P1a 1 0 1 14 9 405,59 0,71 0,14 7,83 3 0,63 0,11

F1P2ab 11 2 9 12 4 717,80 0,69 0,12 12,33 11 0,98 0,17

F1P3ab 7 3 4 10 12 491,80 0,65 0,12 10,85 2 0,47 0,11

F1P4ab 9 6 3 15 10 579,72 0,90 0,15 9,25 3 0,60 0,07

F1P5b 18 7 11 14 9 372,23 0,45 0,14 8,71 6 0,81 0,27

F1P6b 24 7 17 14 7 374,84 0,77 0,14 10,62 4 0,84 0,10

F1P7ab 6 1 5 15 8 218,23 0,66 0,15 8,95 0 0,00 0,00

F1P8ab 12 4 8 13 7 282,99 0,79 0,13 9,87 4 0,47 0,09

F1P9b 21 10 11 17 11 508,10 0,97 0,17 8,07 2 1,14 0,17

F1P10b 21 10 11 14 11 334,02 0,76 0,14 12,45 2 0,77 0,19

F2P1a* 6 2 4 13 7 510,64 1,06 0,13 9,34 12 0,85 0,22

F2P2a* 21 10 11 7 7 442,57 1,58 0,07 11,00 5 1,19 0,21

F2P3a* 11 4 7 15 8 260,23 0,52 0,15 8,58 15 1,02 0,21

F2P4a* 6 4 2 19 8 311,65 1,04 0,19 9,89 10 1,16 0,29

F2P5a* 12 8 4 13 8 158,32 0,59 0,13 9,54 0 0,00 0,00

F2P6b* 0 0 0 14 10 265,72 0,78 0,14 13,60 2 0,63 0,26

F2P7b* 0 0 0 10 7 343,83 0,57 0,10 11,36 3 0,66 0,27

F2P8b* 0 0 0 9 7 47,01 0,11 0,09 6,36 5 1,15 0,31

F2P9b* 0 0 0 12 7 248,59 0,28 0,12 8,45 0 0,00 0,00

F2P10b* 0 0 0 11 7 148,11 0,49 0,11 6,54 0 0,00 0,00

En el punto 3 de F2 fue registrada la mayor densidad de microhábitats, cuya altura y profundidad promedio fue de 1,02 m (±0,05) y 0,20 m (±0,03) respectivamente, con una cobertura de 260 m2. Aunque el mayor número de libélulas (10 ♂; 11 ♀) fueron Cap+Rec en el punto 2; el cual presentó una cobertura de 442,5m2, mientras que en el 8 donde se presentó la menor cobertura vegetal (47 m2) no se registraron bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 107-131 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Estructura poblacional de Mecistogaster ornata rambur 1842 (odonata: pseudostigmatidae) en dos fragmentos... 119 individuos Cap+Rec (Tabla 2). Entre los fragmentos no se presentaron diferencias estadísticamente significativas (p>0,05) entre la cobertura vegetal estimada, el área basal, la densidad y las especies vegetales.

Tanto en F2 como en F1, la mayoría de las fitotelmas (78.37% y 68,42%, respectivamente) tuvieron un volumen ≤ 1 L (pequeñas). Con respecto a las medianas (≤ 4 L), 9 fueron registradas en F2 y 7 en F1, mientras que las fitotelmas con mayor capacidad de volumen (>4 L) se registraron en F2 (4); donde los promedios de cobertura vegetal fueron menores (Tabla 2). En F1, de los 37 microhábitats, se encontraron 3 casos (fitotelmas: 29, 31, 33) donde hubo 2 microhábitats en un solo árbol. En F2 hubo dos casos donde se encontraron 4 microhábitats (fitotelmas: 14 y 17) en un solo árbol, mientras que en otros casos hubieron 3 (fitotelmas: 19 y 35) y 2 (fitotelmas: 23, 29, 31 y 37).

Teniendo en cuenta el análisis de componentes principales (ACP), las variables de la vegetación medidas en el área de estudio (S, número de individuos, Cob, A.B, Den, h.Pro, N.F, h.F) están explicando el 90,81% de la variación de los datos en los primeros cinco componentes (Tabla 3, Fig. 3). La variación más alta se presentó en los tres primeros componentes (73,517%), sin embargo, solo la variación observada en los dos primeros (59,12%) fue significativa (p<0,05). En el componente 1, las variables que más aportan de manera directa sobre el comportamiento de los datos fueron C+R, C+R. Ma, C+R.He, Cob, A.B, N.F y h.F; mientras que en el componente 2 fueron la riqueza de plantas (S) y la abundancia (N.Ind) y densidad (Den) (Tabla 3). Es importante resaltar que tanto C+R, C+R.Ma, C+R.He, presentaron correlaciones positivas con las variables de la vegetación que más aportan en los dos primeros componentes. Por otro lado, se determinó que los primeros cinco puntos del F2 se traslapan con el polígono formado por los puntos del F1; teniendo en cuenta tanto las variables de vegetación medidos en el estudio, así como la abundancia de M. ornata (Fig. 3).

El número total de libélulas Cap+Rec (r=0,84; p=0,0006), así como los machos (r=0,71; p=0,0086) y las hembras (r=0,84; p=0,0005) presentaron una correlación directamente proporcional y significativa con respecto a la temperatura y la intensidad lumínica registradas en los fragmentos en estudio. Por otro lado, la cantidad de individuos Cap+Rec en los dos fragmentos tienen un comportamiento inversamente proporcional con respecto a la humedad relativa. el cual también se presento para machos y hembras (Tabla 4). Los individuos Cap+Rec (r=-0,60; p=0,0290) de M. ornata en F2 presentaron una correlación inversamente proporcional con respecto a las precipitaciones al igual que las hembras en este fragmento (r=-0,56; p=0,0432) (Tabla 4). En el caso de F1, la abundancia poblacional de M. ornata presentó una correlación directamente proporcional y significativa con la temperatura (r=0,79; p=0,0037) y la intensidad lumínica (r=0,77; p=0,005), mientras que la humedad relativa (r=-0,88; p=0,0003) presentó un comportamiento inversamente proporcional. Estos mismos 120 Brayan Díaz Flórez, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández comportamientos se presentaron en F2, pero solo con la intensidad lumínica (r=0,81; p=0,002) y humedad relativa (r=-0,68; p=0,02) (Tabla 4).

Figura 3. ACP del número de individuos capturados y recapturados (C+R) total y por sexos (C+R.Ma; C+R.He) y las variables vegetales y de las fitotelmas en los fragmentos de bosque F1 (rojo) y F2 (azul). Abreviaturas se describen en la tabla 2.

Tabla 3. Porcentaje de la variabilidad explicada por cada uno componentes principales en los puntos de F1 y F2. Abreviaturas se describen en la tabla 4.

CP 1 2 3 4 5 Valor propio 468,654 240,897 172,652 1,137 0,93 Varianza (%) 39,054 20,075 14,388 9,475 7,820 Varianza Acumulada (%) 39,054 59,129 73,517 82,992 90,812 C+R 0,84251 0,26761 -0,34538 -0,2997 0,04923 C+R.Ma 0,79995 0,31047 -0,32152 -0,26108 0,19292 C+R.He 0,82423 0,20498 -0,34888 -0,31704 -0,03972 N.Ind 0,35337 0,63142 0,62649 -0,00613 -0,25892 S 0,19679 0,45323 0,27163 0,25388 0,76401 Cob 0,70698 -0,0647 -0,10818 0,39187 -0,25346 A.B 0,70213 0,0658 -0,24184 0,40437 -0,0914 Den 0,36985 0,65207 0,62514 0,03742 -0,19573 h.Pro 0,48448 -0,16911 -0,19415 0,65773 -0,04047 N.F 0,61481 -0,58481 0,35321 -0,22317 -0,21387 h.F 0,68856 -0,58403 0,3301 -0,11443 0,16888 Prof.F 0,5267 -0,67039 0,42831 -0,0049 0,24428 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 107-131 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Estructura poblacional de Mecistogaster ornata rambur 1842 (odonata: pseudostigmatidae) en dos fragmentos... 121

Tabla 4. Correlación entre los individuos capturados y recapturados con respecto a las variables ambientales me- didas en los fragmentos de bosque La Montaña (F1) y Sarmiento (F2) durante los eventos de muestreo. Abreviaturas: precipitación (Prec), temperatura (T), humedad relativa (H.R), intensidad lumínica (I.L.), capturados (Cap), recapturados (Rec), hembra (He), macho (Ma).

F1 F2

Correlación T H.R I.L Prec. T H.R I.L Prec.

r 0,8165 -0,8193 0,8386 -0,5518 0,7545 -0,8322 0,8627 -0,6031 Cap+Rec p 0,0006 0,0006 0,0003 0,0505 0,0028 0,0004 0,0001 0,0290

r 0,7212 -0,6768 0,6851 -0,5488 0,6817 -0,8108 0,8473 -0,5368 Cap+Rec.Ma p 0,0053 0,0110 0,0097 0,0520 0,0102 0,0007 0,0002 0,0585

r 0,8165 -0,8993 0,8524 -0,5308 0,8034 -0,8090 0,8034 -0,5671 Cap+Rec.He p 0,0006 2,87E-05 0,0002 0,0619 0,0009 0,0008 0,0009 0,0432

DISCUSIÓN

Factores de carácter biológico como la dispersión, comportamiento y relaciones intraespecíficas e interespecíficas pueden determinar la abundancia o distribución de las poblaciones de animales (RABINOVICH, 1982); razón por la cual el uso de una técnica como la de marcaje y recaptura puede servir para explicar algunos de estos factores en M. ornata. Además, nos permite considerar una perspectiva más realista de la abundancia poblacional de esta especie en los fragmentos de BST y comparar situaciones biológicas más realistas con respecto a los cambios constantes que sufren las poblaciones y su hábitat. En la población de M. ornata se estarían presentando movimientos migratorios temporales, los que podrían ser realizados por esta libélula en búsqueda de condiciones óptimas para su colonización, establecimiento y la posibilidad de garantizar la conservación de su progenie. Lo anterior estaría influenciado por el estado crítico de fragmentación y el deterioro a los que están sometidos los fragmentos de BST en el Atlántico, sobre todo por los cambios en los patrones de uso de la tierra (pastoreo de ganado, quemas para cultivos) y la tala intensiva en F2; las cuales están alterando directamente la continuidad de la cobertura vegetal, la riqueza de especies vegetales, la permanencia de microhábitat y consecuentemente los tamaños poblacionales de M. ornata. Las poblaciones de esta libélula están disminuyendo en la zona (FAJARDO, 2012), aunque tenga una flexibilidad fisiológica para adaptarse a condiciones más secas a diferencia de otros pseudostigmatidos (FINCKE, 2006).

La variación temporal entre los eventos de captura y recaptura, posiblemente estén relacionados con los siguientes aspectos 1) M. ornata consigue llegar al punto máximo de su longevidad a finales de marzo y la culminación del ciclo de vida de los individuos adultos, con un tiempo de oscilación estimado entre 75 y 84 días (FINCKE, 1984; FAJARDO, 2012). De esta manera, se puede tener en cuenta que tanto hembras como 122 Brayan Díaz Flórez, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández machos permanecen en diapausa reproductiva hasta 30 días antes de las primeras precipitaciones cuando sincronizadamente maduran, copulan y por ultimo las hembras ovipositan en las fitotelmas una gran cantidad de huevos abriéndole paso a la etapa larvaria (FINCKE, 1992a). 2) La estacionalidad marcada de las precipitaciones en los fragmentos de BST en la zona, ya que cuando ocurren las caídas de las primeras lluvias, estas alteran y limitan comportamientos de sus actividades diarias de alimentación, reproducción y su vuelo, obligando a los individuos a refugiarse en pos de su supervivencia. 3) En el caso de la época seca, los imagos de M. ornata aprovechan los doseles abiertos y las condiciones moderadas de nubosidad para llevar a cabo dichas actividades diarias de alimentación, reproducción y protección contra depredadores.

Las diferencias en la abundancia de M. ornata entre los fragmentos las podríamos atribuir a los distintos tamaños y formas de cada uno. La menor área en F2 puede estar influyendo en la cantidad de recursos requeridos para su alimentación y reproducción, vitales a la hora de considerar las condiciones necesarias para su colonización y establecimiento. Adicionalmente, el mayor efecto borde (forma alargada) en F2, donde la mayor parte de la vegetación se encuentra restringida cerca a la quebrada; puede incidir en estas diferencias, debido a cambios más bruscos de temperatura, humedad e intensidad de luz; así como mayor presencia de parásitos. En este caso, es posible que el mayor efecto borde sea comparativamente más importante que en un fragmento más grande (MURCIA, 1995), lo cual involucra cambios en la abundancia y disposición de los individuos de esta especie. Los pocos individuos de M. ornata que se registraron en este fragmento pueden estar indicando que sirva como sitio de alimentación de esta especie, mas no como lugar de reproducción; razón por la cual se hace necesario realizar un seguimiento más detallado sobre el comportamiento de esta especie en este fragmento. Por ejemplo, la escogencia de fitotelmas con un menor tiempo de secado puede proporcionar permanencia del microhábitat y aumentar la supervivencia de sus larvas en el BST. Es posible que lo anterior esté relacionado con cambios en los patrones de uso de la tierra (pastoreo de ganado, quemas para cultivos) y el resultado de las operaciones de tala intensiva en F2; las cuales están alterando directamente la cobertura vegetal del fragmento y consecuentemente la abundancia de M. ornata, que depende de hábitats estrictos no perturbados para su supervivencia y desarrollo (URRUTIA, 2005).

Adicionalmente, la existencia de dormideros de M. ornata en F1 en los puntos nueve y diez, también podría estar influyendo en las diferencias significativas presentadas entre los dos fragmentos con respecto a su abundancia. En este caso, se lograron registrar de cinco a seis individuos en un arbusto y dos a tres en una misma rama (una vez se capturaron tres individuos en un solo intento con la red) a una altura de 2,2 m entre las 16:00 y 17:00 horas. Por lo anterior, asumimos que las libélulas de este género aprovechan estas horas para regresar a los dormideros para posarse y mimetizarse,

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 107-131 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre descansar y evitar ser depredado. FINCKE (1992a) nunca logró encontrar este tipo de Estructura poblacional de Mecistogaster ornata rambur 1842 (odonata: pseudostigmatidae) en dos fragmentos... 123 agregaciones naturales de M. ornata en Isla Barro Colorado en Panamá; sin embargo, en México se registró en un insectario dormideros de cinco a diez individuos de M. ornata en un arbusto y regularmente dos a tres por rama entre los 1,5 y 2 m por encima del suelo (BEATTY & BEATTY, 1963).

En los odonatos en general, los porcentajes de recaptura de los machos son mayores que en las hembras (ANHOLT, 1997; ANDRÉS & CORDERO-RIVERA 2001; ANHOLT et al., 2001), lo cual coincide con lo calculado en este estudio para M. ornata en F2. Sin embargo, este fragmento de bosque también presento el menor número de individuos capturados, lo que podría estar influyendo en los valores elevados de las tasas de recaptura con respecto a los porcentajes de recaptura en F1. En este último fragmento, el porcentaje de hembras recapturadas superó al de los machos, lo cual se puede atribuir a algunos aspectos del comportamiento como la fidelidad al sitio de las hembras; ya que estas mantuvieron la tendencia de sobrevolar en cercanías de las fitotelmas durante las horas de mayor intensidad lumínica como estrategia para permanecer más cerca de los posibles microhábitats que posteriormente utilizarían para llevar a cabo la oviposición durante la llegada de las lluvias. Adicionalmente, la mayor proporción de hembras puede estar relacionada con la coloración del pseudostigma; lo cual le confiere un vuelo más vistoso y fácil de distinguir al posarse, aumentando sus probabilidades de ser capturadas y recapturadas. En el caso de los machos, la captura y recaptura fue menos frecuente, aunque son igual de visibles a la hora del vuelo que las hembras, pero no al posarse por la desaparición de la coloración amarilla del pseudostigma en la parte ventral del ala al llegar a su madurez sexual (FINCKE, 1992a). Nuestros resultados en cuanto a las proporciones sexuales son invertidos de acuerdo con los registrados por GARRISON & HAFERNIK (1981) y por HAMILTON & MONTGOMERIE (1989) para otras especies de odonatos. Estos autores han explicado que los machos pueden ser capturados más fácilmente en el campo; debido a que las hembras poseen un comportamiento más críptico. Adicionalmente, la emergencia tanto de hembras como machos no está sincronizada y la mortalidad en las hembras es mayor en el período pre-reproductivo (GARRISON & HAFERNIK, 1981). De esta manera, la menor probabilidad de supervivencia de las hembras, se puede atribuir a algunos aspectos comportamentales como el esfuerzo de forrajeo adicional, donde comprometen a los huevos provisionales (ANHOLT, 1992). Otra explicación es la exposición de las hembras a un mayor riesgo de depredación al momento de la oviposición, lo cual parece ser un factor determinante entre los eventos de captura; debido a que los patrones de comportamiento están influenciados por su estado de madurez que varían temporalmente con respecto a los machos. Además, las hembras están presentes en un sitio solo para el apareamiento y la oviposición, mientras que la alimentación la realizan en un sitio diferente debido a la necesidad de mayores requerimientos energéticos y tiempo para la gametogénesis que los machos (ANHOLT, 1992; BANKS & THOMPSON, 1985). Adicionalmente, en los machos los costos asociados con el sostenimiento de los territorios y la atracción 124 Brayan Díaz Flórez, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández de las hembras no logran influir en su supervivencia; debido a que M. ornata es una especie no territorial y que solo se aparea de manera oportunista con o sin presencia de fitotelmas en los claros del bosque, donde se alimentan y hay penetración de la luz hasta la parte baja (FINCKE, 1992a, 1992b; FINCKE & HEDSTRÖM, 2008). Las proporciones sexuales equilibradas en F1 (Sarmiento) se pueden atribuir al menor tamaño del fragmento y los impactos antrópicos (reducción de área, presencia de ganado vacuno y tala) observados en este lugar; lo cual influye en el desplazamiento y el bajo número de individuos capturados y recapturados y probablemente tanto machos como hembras lo usan solo para la búsqueda de alimento que garantice su crecimiento y maduración.

En M. ornata el número de hembras en la categoría de adulto madura y la transición del número de machos jóvenes a adultos maduros podría estar relacionado con el tiempo en que fueron realizados los eventos de captura y recaptura. Estos muestreos estarían coincidiendo con los periodos reproductivos y post reproductivos de la especie en ambas áreas de estudio. La variación en la estructura etaria muestra grandes proporciones de individuos adultos maduros, lo cual puede atribuirse a poblaciones que se encuentran en declinación de su estructura etaria; posiblemente como consecuencia de una natalidad decreciente y una mortalidad creciente. Estos resultados no coinciden con los obtenidos por ALTAMIRANDA & ORTEGA (2012) para Polythore gigantea, quienes encontraron que la dominancia de adultos maduros en la mayoría de los eventos de captura debió estar altamente relacionada con la captura de hembras tenerales y jóvenes en mayor proporción, sumado también a la incapacidad de los machos tenerales y jóvenes de establecer territorios con fines reproductivos porque aún no han alcanzado la madurez sexual.

El mayor promedio de dispersión de los machos de M. ornata en comparación a las hembras, puede estar relacionado con el comportamiento no territorial del macho; el cual no se estaciona en un solo sitio, sino que sobrevuela todo el bosque en búsqueda de alimento y oportunamente de parejas. El menor desplazamiento de las hembras coincide con el mayor número de las fitotelmas en los puntos donde fueron capturadas y recapturadas, probablemente por la filopatría de este sexo hacia los puntos donde son más frecuentes estos microhábitats. Sin embargo, de manera individual las mayores distancias fueron compartidas entre hembras y machos en F1; lo que al parecer demuestra la misma capacidad existente de dispersarse tanto de machos y hembras dentro de los fragmentos. El desplazamiento de pocos individuos entre sitios (solo dos, un macho y una hembra) se puede atribuir a la calidad de la matriz entre los dos fragmentos, como la poca conectividad y cobertura, así como condiciones ambientales adversas en la matriz entre los dos fragmentos. Esto puede incidir en el confinamiento no estricto de la especie en cada fragmento, tanto así que podríamos estar hablando de una metapoblación. En este caso, podríamos suponer que los individuos de F1

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 107-131 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre actúan como una población fuente, mientras que en F2 estaríamos refiriéndonos a una Estructura poblacional de Mecistogaster ornata rambur 1842 (odonata: pseudostigmatidae) en dos fragmentos... 125 población sumidero, pero se necesitarían seguimientos más intensos complementados con algunos estudios moleculares para tales afirmaciones.

Aunque en F2 se registró el mayor número de fitotelmas y al mismo tiempo las de mayor volumen, es posible que tanto el efecto borde como la menor cobertura vegetal y densidad de especies vegetales estén influyendo en las condiciones de estos microhábitats, necesarias para que esta libélula no haga uso de estos para el posterior desarrollo de sus larvas. Los resultados demuestran que la abundancia de M. ornata depende tanto de su adaptación a las condiciones abióticas del BST, como de la disposición no aleatoria de las especies vegetales, abundancia, densidad, área basal y cobertura vegetal. La asociación espacio-temporal de estos elementos biológicos vegetales trae consigo una serie de beneficios para M. ornata como: i) la formación y disponibilidad de nuevas fitotelmas; ii) dominancia de algunas especies vegetales que estarían aportando y generando la calidad de estos fragmentos de BST como ecosistemas adecuados para M ornata, iii) la cantidad de radiación solar que llega a penetrar hasta el suelo, lo cual influye en el desarrollo de sus actividades diarias, así como también en la detección de las telas de araña, ya que con poca luz corren el riesgo de enredarse en las redes (FINCKE, 2006). Adicionalmente, existe una gran influencia del número de fitotelmas y la altura en la que estas encuentran desde el suelo, ya que la suficiente retención de agua les proporciona un hábitat adecuado y disponible, que es aprovechado al máximo por la especie en búsqueda de supervivencia para sus huevos y posteriormente sus larvas. FINCKE (1992a, 2006) asegura que la densidad de pseudostigmatidos es relativamente alta en Barro Colorado, donde las especies de árboles con agujeros como Platypodium elegans (Vogel) y Ficus spp. son comunes. Estos resultados coinciden con los obtenidos para la abundancia de Megaloprepus, la cual fue relativamente alta en el bosque, donde se estima que un tercio de todos los tallos son del árbol leñoso Pentaclethra macroloba (Hartshorn y Hammel) y que la morfología del tronco les suele proporcionar múltiples agujeros en un solo árbol (FINCKE, 1998). Sumando también, que las variables vegetales medidas influirían directamente en el agrupamiento de algunos puntos de muestreo de F2 con los de F1; por similitudes en la estructura vegetal.

Entre los fragmentos de BST en estudio, se encontró que la presencia y disponibilidad de los agujeros en los árboles cambian en función de la composición de especies de árboles, pero lo anterior puede variar considerablemente entre las zonas geográficas que ocupa el BST (por ejemplo GENTRY, 1995). En este caso, la formación de agujeros depende de características tales como hendiduras en el tronco de árbol y de nudos para formar agujeros. En las especies con troncos muy suaves, como H. crepitans, aunque es posible la formación de fitotelmas es poco probable que alguna vez formen fitotelmas de calidad. En cambio, C. candidisimum por la calidad de su madera parece ser la especie vegetal en el área de estudio mejor adecuada en cuanto a la formación de fitotelmas, la cual brinda una mejor capacidad de retención de agua 126 Brayan Díaz Flórez, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández disminuyendo así el tiempo de secado y aumentando el tiempo de uso (YANOVIAK, 2001; YANOVIAK & FINCKE, 2005). Para la disposición de estas fitotelmas, es fundamental la alta abundancia, el área basal y la cobertura de C. candidisimum (registra individuos con múltiples agujeros); lo cual representa una pieza esencial para explicar las variaciones espaciales de las abundancias de M. ornata en los fragmentos y las actividades reportadas en este estudio. Esta especie vegetal estaría jugando un papel importante en la ecología poblacional de M. ornata en la zona, ya que proporciona refugio y disponibilidad de sustrato para la oviposición; debido a que los volúmenes estimados para estos microhábitats (>0,4 L) en la zona coinciden con los reportados por FINCKE (1992b), quien describe que este es el volumen mínimo donde se encontraron larvas del Pseudostigmatidae M. coerulatus. El volumen de las fitotelmas es un factor importante en la elección del microhábitat por las hembras, ya que de esta manera se optimiza la cantidad y la calidad de las crías. En los bosques húmedos entre las bromelias, sólo un subconjunto de las especies, como las de los géneros Aechmea (Ruiz y Pav.), Guzmania (Ruiz y Pav.) y Vriesea (Lindl.) retienen el agua suficiente para aportar un hábitat conforme para los odonatos. Incluso otro menor número de especies (por ejemplo, Bertholletia excelsa (Bonpl), Lecythis ampla (Miers), Tontelea ovalifolia (Miers)) producen frutos cuyas cáscaras caídas logran retener agua y ser aprovechadas para la oviposición (FINCKE, 2006).

El hecho de que la intensidad lumínica y la temperatura jueguen un papel importante en la variación de la abundancia de M. ornata en las áreas de estudio, se debe a los requerimientos que la especie necesita para sus actividades diarias y el máximo aprovechamiento de las horas del mediodía cuando estas dos variables se encuentran en su pico máximo. Esto evidencia la importancia que tiene la caída de árboles o ramas en el BST en la formación de claros, sitios en los cuales se presenta una mayor penetración de los rayos solares por la disminución de la cobertura vegetal. Estos microclimas con intensidades lumínicas y temperatura óptimas para M. ornata son aprovechados tanto por machos como hembras, con el fin de alcanzar más rápido la temperatura corporal con la ayuda de la radiación solar; lo cual es necesario para iniciar el vuelo y disminuir el gasto metabólico para realizar sus actividades. Estos resultados coinciden con los registrados por FINCKE & HEDSTRÖM (2008) en los bosques húmedos de Panamá, quienes demostraron que los adultos de M. ornata y M. linearis se mantienen activos durante las horas del mediodía cuando ocurren los días más iluminados en el bosque con temperaturas adecuadas.

La influencia de la precipitación sobre la abundancia de M. ornata podría considerarse un factor determinante en la variación de la abundancia poblacional registrado. Las lluvias, además de afectar otras variables como la temperatura, la humedad y la cantidad de radiación solar, también alteran las actividades diarias de alimentación y reproducción; así como el comportamiento del vuelo, obligando a los individuos a

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 107-131 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre refugiarse y proteger sus alas, ya que podría aumentar la probabilidad de ser presa fácil Estructura poblacional de Mecistogaster ornata rambur 1842 (odonata: pseudostigmatidae) en dos fragmentos... 127 de algún depredador. Adicionalmente, la humedad relativa al parecer estaría influyendo en la creación de microclimas en el BST que esta especie no puede utilizar para el despliegue de sus actividades, afectando directamente la disminución de su temperatura corporal; lo que genera mayores gastos metabólicos y de reservas energéticas, afectando la supervivencia de los adultos M. ornata.

Sumado a lo anterior, debemos tener en cuenta que en estos fragmentos de BST los períodos de lluvia están relacionados con la transmisión de enfermedades parasitarias entre los odonatos adultos (FORBES & ROBB, 2008). Con la llegada de las lluvias, las gregarinas que afectan a los odonatos pueden aumentar su abundancia y hacerse más frecuentes, lo que consecuentemente generaría muertes en las poblaciones de odonatos (PALACINO et al., 2012). En el caso de la población de M ornata tiene sincronía entre la terminación de su ciclo de vida adulto con la estacionalidad que se presenta en el BST; razón por la cual estaría mucho más propensa a contraer este tipo de enfermedades parasitarias, lo que influiría directamente en la mortalidad.

Los resultados de esta investigación demuestran que la abundancia de M. ornata en fragmentos de BST en el Caribe colombiano presenta patrones ecológicos asociados con las condiciones estacionales del ecosistema, la estructura de la vegetación y la disponibilidad de fitotelmas; razón por la cual esta especie es una excelente herramienta para crear planes de manejo de ecosistemas amenazados y su conservación. Debido a que las poblaciones de M. ornata pueden mostrar una considerable variación temporal y espacial de la abundancia (CORDERO & STOKS, 2008), se hace necesario realizar el monitoreo de las poblaciones como los primeros pasos para evaluar el impacto en los fragmentos de BST en el Atlántico y generar herramientas para establecer medidas de conservación; siguiendo las descripciones, aportes y recomendaciones realizadas por Fincke (1992a, 2006) para los pseudostigmatidos por más de tres décadas en los bosques de Isla Barro Colorado en Panamá.

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APÉNDICES

Apéndice I. Desplazamiento en metros de cada individuo capturado y recapturado en F1 (negro) y F2 (rojo).

Código Individuo Rec1(m) Rec2(m) Rec3(m) Total(m) A2♀ 30,16 30,16 A3♀ 104 39 42 185 A12♀ 12,19 30,29 42,48 B7♀ 162,74 162,74 B10♀ 57,73 115,65 173,38 C12♀ 66,62 6,78 73,4 D1♀ 9 9 D6♀ 258,28 258,28 D7♀ 42,7 42,7 D8♀ 45,65 45,65 D14♀ 2,73 2,73 D17♀ 172,03 128,86 300,89 H1♀ 3,05 10,87 9,39 23,31 A2♀ 58,84 58,84 A5♀ 151,37 151,37 C4♀ 123,54 34,43 52,43 210,4 D1♀ 5,91 5,91 D2♀ 18,57 18,57 D6♀ 568,29 43,94 130,3 742,53 E1♀ 43,29 43,29 A5♂ 260 260 B1♂ 136,23 136,23 B2♂ 88,38 190,5 22,43 301,31 B5♂ 184,12 184,12 B6♂ 68,69 68,69 B19♂ 15,75 15,75 C5♂ 264,46 264,46 C7♂ 130,9 130,9 D9♂ 244,6 22,47 267,07 D10♂ 300,69 300,69 D12♂ 3,14 3,14 E4♂ 186,7 186,7 E7♂ 9,13 203,4 209,54 422,07 F7♂ 287 287 A7♂ 150,07 150,07 B1♂ 24,86 10,7 35,56 B5♂ 20,32 9,56 29,88 130 Brayan Díaz Flórez, María Pozo García1, Mariano Altamiranda-Saavedra & Neis Martínez- Hernández

Código Individuo Rec1(m) Rec2(m) Rec3(m) Total(m) C2♂ 170,45 91,36 261,81 C8♂ 500,08 6,73 506,81 D3♂ 28,75 28,75 E2♂ 33,51 33,51 E4♂ 160,1 160,1 E5♂ 20,52 46,68 67,2

Apéndice II. Lista de especies y morfoespecies vegetales en el transecto de La Montaña (F1).

Especie/morfoespecie Número de Densidad Cobertura (m2) Área basal (m2) individuos total (m) Albizia niopoides (Benth.) Burkart 1 0,001 39,25 0,118 Aspidosperma polyneuron Müll.Arg. 9 0,009 212,87 0,334 Astronium graveolens Jacq. 4 0,004 80,85 0,139 alicastrum Sw. 2 0,002 39,25 0,053 Bursera simaruba (L.) Sarg. 4 0,004 199,39 0,292 Calycophyllum candidissimum (Vahl) DC. 23 0,023 870,65 0,818 Capparis indica (L.) Druce 2 0,002 59,66 0,024 Capparis odoratissima Jacq. 4 0,004 62,01 0,056 Capparidastrum tenuisiliquum (Jacq.) Hutch. 4 0,004 27,47 0,051 Cavanillesia platanifolia (Humb. & Bonpl.) Kunth 11 0,011 101,65 0,41 Crateva tapia L. 6 0,006 75,36 0,073 niveus Jacq. 1 0,001 7,85 0,008 Duranta sp. 3 0,003 20 0,021 Hura crepitans L. 18 0,018 1114,52 2,505 Indeterminada 3 0,003 23,55 0,032 Lecythis minor Jacq. 7 0,007 82,56 0,135 Melicoccus oliviformis Kunth 4 0,004 66,8 0,059 Piptadenia sp. 4 0,004 204,49 0,305 Platymiscium pinnatum (Jacq.) Dugand 2 0,002 7,85 0,013 Pradosia colombiana (Standl.) T.D.Penn. ex T.J.Ayers 1 0,001 64,37 0,087 & Boufford Pseudobombax septenatum (Jacq.) Dugand 2 0,002 41,82 0,175 Pterocarpus acapulcensis Rose 2 0,002 73,79 0,17 Sapindus saponaria L. 1 0,001 20,41 0,026 Sapium sp. 1 0,001 53,38 0,096 Sideroxilon persimile (Hemsl.) T.D.Penn. 1 0,001 7,85 0,019 Spondias mombin L. 9 0,009 536,94 0,855 Sterculia apetala (Jacq.) H.Karst. 1 0,001 7,85 0,031 Tabebuia sp. 3 0,003 66,72 0,115 Trichilia acuminata (Humb. & Bonpl. ex Schult.) 2 0,002 5,1 0,012 C.DC. Xilosma sp. 5 0,005 89,49 0,221 Apéndice III. Lista de especies y morfoespecies vegetales en el transecto de Sarmiento (F2).

Número de Densidad Especie/morfoespecie Cobertura (m2) Área basal (m2) individuos total (m) Albizia niopoides (Benth.) Burkart 4 0,004 199,39 0,17 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 107-131 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Estructura poblacional de Mecistogaster ornata rambur 1842 (odonata: pseudostigmatidae) en dos fragmentos... 131

Anacardium excelsum (Bertero ex Kunth) Skeels 1 0,001 326,56 0,851 Aspidosperma polyneuron Müll.Arg. 1 0,001 3,14 0,008 Astronium graveolens Jacq. 8 0,008 96,55 0,2 Brosimum alicastrum Sw. 2 0,002 6,28 0,017 Bursera simaruba (L.) Sarg. 3 0,003 71,43 0,29 Calycophyllum candidissimum (Vahl) DC. 17 0,017 347,11 0,6 Capparis indica (L.) Druce 1 0,001 20,41 0,009 Capparis odoratissima Jacq. 4 0,004 75,36 0,14 Capparidastrum tenuisiliquum (Jacq.) Hutch. 1 0,001 1,9625 0,008 Cavanillesia platanifolia (Humb. & Bonpl.) Kunth 1 0,001 1,3973 0,009 Cecropia peltata L. 3 0,003 21,58 0,06 Centrolobium paraense Tul. 1 0,001 5,1025 0,012 alba (Jacq.) Roem. & Schult. 1 0,001 28,26 0,241 Crateva tapia L. 3 0,003 36,11 0,04 Duranta sp. 1 0,001 7,85 0,00815702 Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. 1 0,001 53,38 0,06452331 Guazuma ulmifolia Lam. 4 0,004 53,12 0,06 Gustavia superba (Kunth) O.Berg 1 0,001 1,96 0,0086748 Hura crepitans L. 23 0,023 511,03 1,7 Lecythis minor Jacq. 17 0,017 164,85 0,23 Maclura tinctoria (L.) D.Don ex Steud. 1 0,001 20,41 0,06452331 Melicoccus sp. 1 0,001 20,41 0,01339058 Melicoccus oliviformis Kunth 1 0,001 20,41 0,04971481 Muntingia calabura L. 1 0,001 3,14 0,0086748 Myrcia sp. 1 0,001 5,1025 0,00975815 Plumeria sp. 1 0,001 3,14 0,00815702 Prosopis juliflora(Sw.) DC. 1 0,001 20,41 0,01613083 Pseudobombax septenatum (Jacq.) Dugand 3 0,003 99,69 0,59 Pterocarpus acapulcensis Rose 4 0,004 102,05 0,15 Sideroxilon persimile (Hemsl.) T.D.Penn. 2 0,002 51,81 0,44 Spondias mombin L. 8 0,008 330,78 0,87 Tabernaemontana sp. 1 0,001 26,69 0,02153963 BOLETÍN CIENTÍFICO bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2), julio-diciembre, 2018. 132-143. ISSN: 0123-3068 (Impreso) ISSN: 2462-8190 (En línea) CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL COMPOSICIÓN Y DISTRIBUCIÓN DE LOS CRUSTÁCEOS DE PROFUNDIDAD CAPTURADOS CON NASAS EN EL ÁREA MARINA DEL DEPARTAMENTO DEL MAGDALENA CARIBE COLOMBIANO*

Daniel Pérez1,2 Andrés Franco1 & Jorge Paramo2

Resumen

Objetivo: Determinar la composición y distribución de los crustáceos de profundidad, capturados con nasas en las ecorregiones Magdalena (MAG), Tayrona (TAY) y Palomino (PAL) del área marina del departamento del Magdalena, Colombia. Alcance: Información base para el manejo de las especies de crustáceos de aguas profundas de potencial importancia comercial. Metodología: Se realizaron cuatro muestreos entre octubre y noviembre de 2016 en las tres ecorregiones, entre los 200 y 500 metros de profundidad, a bordo de un barco de pesca artesanal que utiliza nasas experimentales para la colecta de crustáceos. Se utilizó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis para determinar diferencias entre las ecorregiones y los principales índices ecológicos (diversidad, riqueza, dominancia y equidad) para determinar la heterogeneidad de las especies. Principales resultados: Se capturaron 131 individuos, pertenecientes a 12 familias y 20 especies, de las cuales seis son de interés comercial en otros países. Las especies más abundantes fueron Achelous spinicarpus, Plesionika longipes y Heterocarpus ensifer, y las de mayor tamaño Eunephrops bairdii y el camarón Aristaeomorpha foliacea. Las ecorregiones Palomino y Tayrona presentaron una mayor similitud en cuanto a composición de especies, así como los mayores valores de diversidad, probablemente por la mayor productividad generada en estas áreas. La amplia distribución y abundancia de P. longipes reportada dentro de este estudio y estudios anteriores, permiten que la especie se pueda considerar como un recurso pesquero potencial para el Caribe colombiano. Conclusiones: Esta investigación provee información valiosa sobre la composición y distribución de los crustáceos de profundidad en el Caribe colombiano, susceptibles a ser aprovechados con métodos de pesca artesanal como las nasas. Sin embargo, se deben realizar más estudios, sobre la biología y ecología de las especies potenciales para la pesca, que permitan generar bases para un manejo sostenible bajo un enfoque ecosistémico.

Palabras clave: recursos potenciales, camarones, langostas, aguas profundas, pesquería artesanal.

* FR: 4-II-18. FA: 18-IV-18. 1,2 Programa de Doctorado en Ciencias del Mar. Facultad de Ciencias Naturales e Ingeniería. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano. Grupo de Investigación Dinámica y Manejo de Ecosistemas Marino-Costeros (DIMARCO), Santa Marta, Colombia. E-mail: [email protected]; [email protected] 2 Grupo de Investigación en Ciencia y Tecnología Pesquera Tropical (CITEPT) Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: PÉREZ, D., FRANCO, A. & PARAMO, J., 2018.- Composición y distribución de los crustáceos de profundidad capturados con nasas en el área marina del departamento de Magdalena, Caribe Colombiano. Bol. Cient. Mus.Hist. Nat. U. de Caldas, 22 (2): 132-143. DOI: 10.17151/bccm.2018.22.2.10 Composición y distribución de los crustáceos de profundidad capturados con nasas... 133 COMPOSITION AND DISTRIBUTION OF DEEP WATER CRUSTACEANS CAPTURED WITH TRAPS IN THE MARITIME AREA OF THE DEPARTMENT OF MAGDALENA, COLOMBIAN CARIBBEAN

Abstract

Objective: To determine the composition and distribution of deep water crustaceans captured with traps in the Magdalena (MAG), Tayrona (TAY) and Palomino (PAL) ecoregions in the maritime area of the Department of Magdalena, Colombia. Scope: Basic information for the management of deep water species of potential commercial importance. Methodology: Four samplings were conducted between October and November 2016 in the three ecoregions (MAG, TAY and PAL), between 200 and 500 meters depth, aboard an artisanal fishing boat that uses experimental fish traps for the collection of the crustaceans. The nonparametric Kruskal-Wallis test was used to determine differences between the ecoregions and the main ecological rates (diversity, richness, dominance and equity) to determine the heterogeneity of the species. Main results: A total of 131 individuals were captured, belonging to 12 families and 20 species, of which six are of commercial interest in other countries. The most abundant species were Achelous spinicarpus, Plesionika longipes and Heterocarpus ensifer, and the larger ones were Eunephrops bairdii and shrimp A. foliacea. The Palomino and Tayrona ecoregions showed greater similarity in terms of species composition, as well as higher diversity values probably due to the higher productivity generated in these areas. The wide distribution and abundance of P. longipes reported here and in previous studies allow the species to be considered as a potential fishing resource for the Colombian Caribbean. Conclusions: This research provides valuable information on the composition and distribution of deep water crustaceans in the Colombian Caribbean which are susceptible to be exploited using artisanal fishing methods such as fish traps. However, more studies should be carried out on the biology and ecology of the potential fishing species which can generate the basis for sustainable management under an ecosystem approach.

Key words: potential resources, shrimps, lobsters, deep water, artisanal fishery.

INTRODUCCIÓN

Los crustáceos son uno de los grupos de mayor abundancia en los ambientes marinos, gracias a su gran capacidad de adaptación (ABELE, 1982; PONDER & LINDBERG, 2008). Ecológicamente juegan un papel importante en las comunidades macrobentónicas, debido a su abundancia y su posición intermedia dentro de las redes tróficas, siendo claves en la transferencia de energía hacia los niveles superiores como el de los peces demersales (FARIÑA et al., 1997; REDANT, 1982). Varias especies son objetivo de numerosas pesquerías en el mundo, siendo la pesca de camarón de 134 Daniel Pérez Andrés Franco & Jorge Paramo aguas someras una de las más importantes (PAPACONSTANTINOU & KAPIRIS, 2003). En muchos casos la presión por obtener a corto plazo grandes cantidades de estos recursos han aumentado las tasas de captura (BOTSFORD et al., 1997; PAULY et al., 2003) llevándolos a la sobreexplotación (GUILLET, 2008). El Caribe colombiano no escapa a esta situación, lo que sumado con la falta de tecnificación y bajos ingresos obtenidos por la flota artesanal resume la problemática que enfrenta el sector pesquero en la región.

Como parte de las soluciones consideradas para dicha problemática se encuentra la pesca en aguas más profundas, lo que implica un gran reto teniendo en cuenta qué poco se conoce sobre la fauna de estos ambientes (CAMPOS et al., 2005; INVEMAR, 2010). En este sentido, estudios recientes referencian en el Caribe colombiano abundancias considerables de camarones como Aristaeomorpha foliacea, (Risso, 1827) (gamba española), Pleoticus robustus (Smith, 1885) (camarón rojo real), Penaeopsis serrata (Bate, 1881) (camarón rosado manchado) y Metanephrops binghami (Boone, 1927) (la langosta de aguas profundas), especies que presentan un alto valor comercial en varios mercados internacionales (BELCARI et al., 2003; PAPACONSTANTINOU & KAPIRIS, 2003) y que podrían ser recursos potenciales para la pesca de aguas profundas en el país (PARAMO & SAINT-PAUL, 2011a, 2011b, PARAMO & SAINT-PAUL, 2012).

Considerando lo anterior, se hace necesario profundizar en el conocimiento de los organismos de profundidad y el funcionamiento de estos ecosistemas; recolectar datos de abundancia y composición de especies y la relación con el ambiente que genere información de línea base. Por tal motivo, el objetivo del presente estudio fue determinar la composición y distribución de los crustáceos de aguas profundas capturados con nasas camaroneras en el área marina del departamento de Magdalena (Caribe colombiano).

METODOLOGÍA

El área de estudio comprendió el sector marítimo del departamento del Magdalena Caribe colombiano, desde la desembocadura del río Magdalena, hasta la desembocadura del río Palomino, siguiendo a INVEMAR (2000) en las ecorregiones Magdalena (MAG), Tayrona (TAY) y Palomino (PAL) (Figura 1). El diseño del crucero correspondió a un muestreo sistemático, con transectos paralelos y perpendiculares a la costa, espaciados regularmente cada 5 mn, desde 200 m hasta 500 m de profundidad, realizando muestreos cada 100 m. Las zonas de pesca se localizaron con una ecosonda científica Bisonic DT-X, con un transductor de 38 kHz y se registró su posición geográfica con un sistema de posicionamiento global (GPS por sus siglas en inglés) marca Garmin, modelo MAP 76CSx. Los muestreos fueron realizados entre octubre y

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 132-143 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre noviembre de 2016, a bordo de un barco de pesca artesanal, usando nasas camaroneras Composición y distribución de los crustáceos de profundidad capturados con nasas... 135 plegables de 24"x 18" x 8", construidas con hilo de nylon multifilamento, un tamaño de malla de ½”, varillas de hierro de ½” y como carnada se utilizó machuelo entero y desmenuzado. Se construyeron tres trenes de 10 nasas cada uno, utilizándolos en cada estrato de profundidad, durante un periodo de 24 horas teniendo en cuenta las migraciones nictimerales de las especies. Los individuos capturados fueron identificados, pesados mediante una balanza de 0,1 g de precisión y medidos con calibrador con una precisión de 1 mm.

Figura 1. Área de estudio del departamento del Magdalena, Colombia, indicando las ecorregiones Magdalena (MAG), Tayrona (TAY) y Palomino (PAL).

Para evaluar si había diferencias significativas entre las abundancias entre las ecorregiones (en términos de número de individuos), se realizó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis para muestras independientes. Se determinó la heterogeneidad de las especies de los crustáceos de profundidad calculando algunos de los principales índices ecológicos (diversidad de Shannon (H'), riqueza de Margalef (d), dominancia de Simpson (1-λ') y equidad de Pielou (J'). Mediante el coeficiente de similitud de Bray Curtis, se estimaron las similitudes entre la composición de las especies para cada uno de los lances en términos de abundancia relativa (CLARKE & WARWICK, 1994); y se utilizó el análisis de escalamiento multidimensional (MDS) por medio del programa estadístico PRIMER v5.2.2 (CLARKE & GORLEY, 2001) para determinar grupos de similitud entre los puntos de muestreo. 136 Daniel Pérez Andrés Franco & Jorge Paramo RESULTADOS

Se realizaron 17 lances, siete en TAY, seis en PAL y cuatro en MAG, donde se capturaron 131 individuos en total. Taxonómicamente se identificaron 20 especies agrupadas en 12 familias, de las cuales seis son de interés comercial en otros países. A. spinicarpus, P. longipes y H. ensifer presentaron las mayores abundancias con 36, 24 y 23 individuos respectivamente, seguidas de las especies Myropsis quinquespinosa (12 individuos) y Plesionika edwarsii (siete individuos). Especies como E. bairdii, Plesionika tenuipes y Tetraxanthus rathbunae presentaron entre cuatro y cinco individuos y por último estuvieron especies como A. foliacea, Parapeneus politus y Plesionika sp. con un individuo cada una de ellas (Tabla 1). Se encontraron 14 especies en TAY, mientras que en PAL y MAG 10 y 8 respectivamente, sin embargo, no hubo diferencias significativas entre la abundancia en número de individuos por ecorregiones (N= 55; H= 3,618; 2 g.l.; valor p= 0,164).

Tabla 1. Especies de crustáceos decápodos encontrados durante los muestreos realizados entre octubre y noviembre de 2016, en las tres ecorregiones del área marina del departamento de Magdalena entre los 100 y 600 metros de profundidad. Con (*) se indican las especies con potencial interés comercial. Promedio=Promedio; Desviación estándar = d.e.; Valor máximo = Max; Valor mínimo = Min; especies con medida del ancho del caparazón (**).

Número de individuos Longitud total o ancho del Peso (g) Taxa por ecorregión Total caparazón (cm) MAG TAY PAL Prom. d.e. Max. Min. Prom. d.e. Max. Min.

Aristeidae Aristaeomorpha foliacea 1 1 18 18 18 20,40 20,40 20,40 (Risso, 1827)* Calappidae Acanthocarpus alexandri (Stimpson, 1 1 2 3,81 2,86 5,84 1,79 27,89 36,08 53,40 2,37 1871)** Leucosiidae Myropsis quinquespinosa 5 7 12 5,22 0,66 6,13 4,18 44,35 17,92 75,90 19,43 (Stimpson, 1871)** Mithracidae Stenocionops spinosissima (Saussure, 1 1 3,60 3,60 3,60 22,89 22,89 22,89 1857)** Nemausa cornuta 1 1 2,16 2,16 2,16 4,06 4,06 4,06 (Sassure, 1857)** Munididae Munida evermanni 1 1 3,92 3,92 3,92 2,30 2,30 2,30 (Benedict, 1901) Munida valida (Smith, 1 1 2 4,19 0,07 4,24 4,14 4,86 0,67 5,33 4,38 1883) bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 132-143 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Composición y distribución de los crustáceos de profundidad capturados con nasas... 137

Número de individuos Longitud total o ancho del Peso (g) Taxa por ecorregión Total caparazón (cm) MAG TAY PAL Prom. d.e. Max. Min. Prom. d.e. Max. Min.

Nephropidae Eunephrops bairdii 4 1 5 16,24 2,80 18,20 11,7 88,02 59,48 155,35 30,70 (Smith, 1885)* Nephropsis aculeata 1 1 4,05 4,05 4,05 1,55 1,55 1,55 (Smith, 1881)* Paguridae Xylopagurus anthonii 2 2 4,18 0,78 4,74 3,63 2,10 1,05 2,84 1,35 (Lemaitre, 1995) Pandalidae Heterocarpus ensifer (A. Milne-Edwards, 2 18 3 23 9,76 2,13 12,8 4,6 6,46 3,97 13,92 1,32 1881)* Plesionika acanthonotus 1 1 3,84 3,84 3,84 1,02 1,02 1,02 (Smith, 1882) Plesionika edwardsii 2 5 7 11,44 4,07 14,89 4,89 3,73 2,02 7,38 0,58 (Brandt, 1851) Plesionika longipes (A. 21 3 24 11,50 2,26 14,80 6,40 4,79 3,79 18,42 0,51 Milne-Edwards, 1881) Plesionika tenuipes 3 1 4 9,12 1,90 10,80 6,50 2,15 1,13 3,18 0,61 (Smith, 1881) Plesionika sp. 2 2 12,50 2,54 14,30 10,70 5,93 4,56 9,16 2,70

Penaeidae Parapenaeus politus 1 1 7,5 7,5 7,5 1,55 1,55 1,55 (Smith, 1881)* Portunidae Achelous spinicarpus 12 20 4 36 3,49 0,73 4,95 1,84 7,10 4,59 21,72 1,25 (Stimpson, 1871)** Solenoceridae Solenocera acuminata (Pérez Farfante & 1 1 9,68 9,68 9,68 3,42 3,42 3,42 Bullis, 1973)* Xanthidae Tetraxanthus rathbunae 2 2 4 2,45 0,27 2,73 2,20 5,17 0,98 6,35 4,21 (Chace, 1939) Total 22 81 28 131

Las especies de mayor tamaño y peso fueron la langosta E. bairdii y el camarón A. foliacea, que alcanzaron tallas promedio de 18 cm y pesos de 88 y 20 gramos en promedio respectivamente. Las especies H. ensifer, P. longipes, P. tenuipes, Plesionika sp. y P. politus, son camarones de tallas medias que presentaron longitudes totales y pesos promedios entre los 8 y 14 cm y los 2 y 9 gramos, respectivamente. En cuanto a los cangrejos, M. quinquespinosa, Acanthocarpus alexandri y Stenocionops spinosissima fueron los de mayor tamaño en el ancho del caparazón y los más pesados (Tabla 1). Por lance, las especies que presentaron una mayor abundancia relativa en número de individuos fueron A. spinicarpus (2,57 ind/lance), P. longipes (1,71 ind/lance) y 138 Daniel Pérez Andrés Franco & Jorge Paramo H. ensifer (1,64 ind/lance), mientras que en peso fueron M. quinquespinosa (0,038 kg/lance), E. bairdii (0,031 kg/lance) y A. spinicarpus (0,018 kg/lance). Este último cangrejo fue además el más frecuente (11 lances) seguido de los camarones H. ensiferus (siete lances) y P. longipes (seis lances) y el cangrejo M. quinquiespinosa (seis lances). Los individuos capturados se encontraron distribuidos en un rango de profundidad entre los 198 y 500 metros. Aunque A. spinicarpus, H. ensifer, Myropsis quinquespinosa y P. longipes presentaron amplios valores de distribución batimétrica, fueron más abundantes entre los 300 y 400 m (Figura 2).

Figura 2. Distribución batimétrica de los crustáceos capturados con nasas en el área marina del departamento de Magdalena, Caribe colombiano. Entre paréntesis se indica el total de individuos capturados de cada especie.

Los índices ecológicos mostraron mayor diversidad, equidad y predominio de crustáceos en PAL, a pesar de no tener la mayor riqueza de especies. TAY presentó la mayor riqueza de especies y número de individuos mientras que MAG obtuvo los menores valores en todos los índices (Tabla 2).

En cuanto a la composición se encontraron tres agrupaciones, la primera conformada por lances realizados en TAY y PAL entre los 272 y 365 m de profundidad, caracterizados por tener un mayor número de especies y cantidad de individuos, siendo H. ensifer y A. spinicarpus las más comunes. La segunda agrupó lances de las tres ecorregiones entre los 280 y 417 m de profundidad con un número bajo de especies e individuos, siendo A. spinicarpus la especie dominante. La tercera agrupación correspondió a lances realizados en PAL y TAY entre los 198 y 364 m de profundidad, los cuales también presentaron un número bajo de especies e individuos y la especie dominante fue P.

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 132-143 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre longipes (Figura 3). Composición y distribución de los crustáceos de profundidad capturados con nasas... 139

Tabla 2. Índices de diversidad por ecorregión para los crustáceos capturados con nasas en el área marina del departamento del Magdalena, Caribe colombiano. S: Número de especies, N: número de individuos, d: riqueza de Margalef, J’: equidad de Pielou, H’ (loge): diversidad de Shannon y 1-λ': dominancia de Simpson.

Ecorregión S N d J' H'(loge) 1-λ' Magdalena 8 22 2,265 0,7438 1,547 0,7013 Tayrona 14 81 2,958 0,7504 1,98 0,8228 Palomino 10 28 2,701 0,9013 2,075 0,8836

Figura 3. Análisis de ordenación MDS (Non-metric Multi-Dimensional Scaling) con la matriz de presencia/ausencia en los 17 lances del muestreo, por ecorregión y promedio de profundidad. Los círculos indican los grupos a un nivel del 40% de similitud. M= Magdalena, P= Palomino, T= Tayrona.

DISCUSIÓN

Las bajas abundancias en número y peso de crustáceos obtenidas deben analizarse considerando que el esfuerzo de captura del presente estudio fue de un tren de 10 nasas operando 24 horas efectivas por lance por ser experimental, mientras que en una faena de pesca comercial se llegan a usar cuatro trenes de 290 nasas (GARCÍA- 140 Daniel Pérez Andrés Franco & Jorge Paramo RODRÍGUEZ et al., 2000) y puede durar 30 horas (GÖNÜLAL et al., 2014). Aunque para el Caribe colombiano se han reportado altas biomasas de A. foliacea (mediante muestreos con pesca de arrastre) (PARAMO & SAINT-PAUL, 2011a), la baja abundancia de la especie en este estudio puede explicarse con las migraciones verticales relacionadas con la alimentación y la reproducción de ese camarón y con las que alcanza profundidades mayores a 600 m (D’ONGHIA et al., 1998; KAPIRIS & THESSALOU-LEGAKI, 2009).

Una de las especies de mayor abundancia en número de individuos y CPUE promedio fue el camarón P. longipes, coincidiendo con lo encontrado por PAJUELO et al. (2015) en el Atlántico centro-oriental (Islas Canarias), quienes encontraron que especies del género Plesionika dominan en la pesca con nasas en comparación con otros métodos de pesca como el arrastre. Otros autores afirman que la familia Pandalidae es muy abundante en aguas profundas del Mar Mediterráneo, el Mar Egeo, las Islas Canarias y Archipiélago de Madeira Atlántico nororiental, siendo Plesionika narval un recurso importante para la pesquería artesanal (ARCULEO et al., 2002; PAJUELO et al., 2015).

La mayoría de las especies se encontraron dentro del rango de distribución batimétrica reportado previamente por otros autores en el mundo (FELDER et al., 2009; HOLTHUIS, 1991; KING, 1984; KOMAI y KOMATSU, 2009; PEQUEGNAT & PEQUEGNAT, 1970; PÉREZ-FARFANTE & BULLIS 1973; WILLIAMS, 1984; POUPIN, 1994; RATHBUN, 1937) y para Colombia (CAMPOS et al., 2005; GÓMEZ-LEMOS et al., 2010; PARAMO et al., 2017), con excepción de P. politus que solo se había registrado hasta los 330 m (FELDER et al., 2009) y en el presente estudio se capturó por encima de los 400 m (Figura 2). La amplia distribución de profundidad de algunos crustáceos decápodos se debe a que mantienen un alto metabolismo a través de su comportamiento nectobentónico (COMPANY & SARDÀ, 1998) y son capaces de movilizarse a áreas de alimentación más favorables.

Coincidiendo con PARAMO et al. (2017), P. longipes fue la especie que mostró un mayor rango de profundidad (198 a 414 m, 280 m en promedio), lo que favoreció la mayor abundancia de este camarón en el área de estudio y por lo que podría ser considerada un recurso pesquero potencial. Sin embargo, debido a la poca información disponible sobre las especies y los ecosistemas de profundidad, y la incertidumbre sobre la biomasa existente, es necesario adoptar un enfoque precautorio hasta que se conozca la estructura y funcionamiento de dichos ecosistemas (FAO, 2003) y se profundice en la biología de esa especie en particular, así como prospecciones de biomasa y stock pesquero que permitan un aprovechamiento sostenible.

A. spinicarpus y M. quinquespinosa también fueron abundantes tanto en número de individuos como en biomasa, y aunque no se consideran comerciales están ampliamente

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 132-143 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre distribuidas en el Caribe (WILLIAMS, 1984; RATHBUN, 1937). La importancia de Composición y distribución de los crustáceos de profundidad capturados con nasas... 141 estas especies crustáceos en los fondos marinos es que se encuentran dentro de un nivel trófico intermedio y son claves para el flujo de energía hacia los niveles superiores de la red (FARIÑA et al., 1997; REDANT, 1982). Por lo anterior, es de gran importancia tenerlas en cuenta en eventuales planes de pesquerías de profundidad para evitar alteraciones significativas dentro de los ecosistemas.

Las tallas encontradas para las especies de potencial importancia comercial se encuentran dentro de los ámbitos de tallas registrados para el Caribe colombiano (PARAMO et al., 2017). Para el caso específico de A. foliacea, el individuo encontrado superaba en tamaño la talla media de madurez reportada para el área (PARAMO & NÚÑEZ, 2015), situación que según los mismos autores, refleja la existencia de poblaciones sin explotar.

El suministro de alimentos es un factor esencial en la biodiversidad de aguas profundas (TECCHIO et al., 2011), la composición y estructura de estos ecosistemas son moduladas por la cantidad y calidad de alimento, ya sea por el enriquecimiento de la materia orgánica hundiéndose en la columna de agua (DANOVARO et al., 1999; GÖNÜLAL et al., 2014; SMITH et al., 2008) o por fenómenos de afloramiento (DANOVARO et al., 2003, GAGE 2003). Esta condición influye en la abundancia y la diversidad de la fauna bentónica (DANOVARO et al., 2008; LAMPADARIOU et al., 2009), la cual estuvo afectada, en el presente estudio, por las características intrínsecas de las ecorregiones, mostrando mayor similitud en las que se encuentran hacia la parte norte del área de estudio, donde la oceanografía local es modulada por eventos de surgencia estacional con alta productividad (GARCÍA-HOYOS, 2010; PARAMO et al., 2003; PARAMO et al., 2009). Esto concuerda con lo reportado en otros estudios donde la abundancia de camarones de profundidad está asociada con una alta productividad biológica (POLITOU et al., 2004), lo cual también podría explicar que en estas zonas se encontrara una mayor diversidad, sin embargo, con el número reducido de muestras los patrones de diversidad resultantes están lejos de ser definitivos.

Esta investigación provee información de gran importancia sobre la composición y distribución de los crustáceos de profundidad en el Caribe colombiano que son susceptibles a ser aprovechados, con métodos de pesca artesanal como las nasas, las cuales causan un menor impacto en el ecosistema que otros métodos habituales como la pesca de arrastre. Sin embargo, cabe considerar la realización de estudios que permitan determinar la biología y dinámica poblacional de estas especies potenciales para la pesca, generando bases para su manejo bajo un enfoque ecosistémico que garantice la sostenibilidad de las especies objetivo, la fauna acompañante y el ecosistema en el cual se encuentran. 142 Daniel Pérez Andrés Franco & Jorge Paramo AGRADECIMIENTOS

Este estudio estuvo enmarcado dentro del proyecto “Composición y estructura de los ensamblajes de los crustáceos de aguas profundas de importancia comercial en el Caribe colombiano” financiado por la Universidad Jorge Tadeo lozano y el proyecto “Aportes a la diversificación de las pesquerías artesanales del área marino y costera de todo el departamento del Magdalena, Caribe colombiano” en el marco del convenio 089 de 2013 entre la Universidad del Magdalena y la Gobernación del Magdalena.

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Efraín Reinel Henao-Bañol 1,2 Andrés Páez3 & José Vicente Rodríguez-M3.

Resumen

Objetivos: Identificar las especies de mariposas (Hesperioidea-Papillionoidae) de la Cuenca Alta del río Bogotá y especies valores objeto de conservación. Alcance: Inventario general de las especies y su distribución en la Reserva Forestal Productora Protectora de la Cuenca Alta del río Bogotá (RFPP-CARB). Metodología: El inventario se realizó con base en red entomológica, el uso de trampas Van Someren Rydon (TVSR) cebadas con camarón en descomposición, registros visuales, revisión de literatura e información de colecciones biológicas. Principales resultados: Se identificaron 169 especies de las seis familias de mariposas y se proponen 10 especies como valores objetos de conservación. Conclusiones: Este trabajo da a conocer las mariposas de la RFPP-CARB, como una de las regiones con grandes presiones y amenazas e identifica especies que pueden ser utilizadas para proponer medidas de protección y áreas para la conservación.

Palabras clave: Mariposas, Inventario, Objetos de conservación, Reserva Forestal Cuenca Alta del río Bogotá (RFPP-CARB).

DIURNAL BUTTERFLIES (LEPIDOPTERA: HESPERIOIDEA- PAPILIONOIDEA) INVENTORY OF THE PROTECTIVE PRODUCTIVE FOREST RESERVE IN THE UPPER BASIN OF RÍO BOGOTÁ (PPFR-UBRB)

Abstract

Objectives: To identify the species of butterflies (Hesperioidea-Papillionoidae) of the upper basin of the Bogota River and species values subject to conservation. Scope: General inventory of the species and their distribution in the protective productive forest reserve in the upper basin of río Bogotá (PPFR-UBRB). Methodology: The inventory was based on an entomological network, the use of Van Someren-Rydon Traps (VSRT) baited with decomposing shrimp, visual records, review of literature and information on biological collections. Main results: A total of 169 species of the six families were identified and 10 species are proposed as

* FR: 4-II-18. FA: 18-IV-18. 1 Posdoctorado. Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas. SINCHI. E-mail: [email protected]. 2 Investigador Instituto de Ciencias Naturales-Universidad Nacional de Colombia. E-mail: [email protected] 3 Conservación Internacional- Colombia. E-mail: [email protected] [email protected] CÓMO CITAR: HENAO-B, E.R., PÁEZ, A. & RODRÍGUEZ-M, J.V., 2018.- Inventario de mariposas diurnas (Lepidoptera: Hesperioidea-Papilionoidea) de la Reserva Forestal Productora Protectora de la Cuenca Alta del río Bogotá (RFPP-CARB). Bol. Cient. Mus.Hist. Nat. U. de Caldas, 22 (2): 144-171. DOI: 10.17151/bccm.2018.22.2.11 Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 145 conservation values. Conclusions: This work reveals the butterflies of the PPFR-UBRB, as one of the regions with great pressures and threats, and identifies species that can be used to propose protection measures and areas for conservation.

Key words: butterflies, inventory, conservation objects, protective productive forest reserve in the upper basin of Rio Bogotá (PPFR-UBRB).

INTRODUCCIÓN

Las mariposas son utilizadas frecuentemente como buenos bioindicadores debido al amplio conocimiento de su taxonomía, responden al disturbio más rápidamente que los vertebrados, lo que les da un fácil potencial de indicadores de cambio ecológico (KREMEN et al., 1993). Además, por su importancia en el ecosistema, sus roles ecológicos, sensibilidad a cambios en la estructura vegetal y cobertura arbórea (BROWN & HUTCHINGS, 1997) y estar asociadas específicamente con determinados hábitats, ecosistemas, tipos de vegetación y clima (PRIETO & CONSTANTINO, 1996). Así mismo, por la facilidad de observación y técnicas de recolección en campo, como también por su especialización en nichos ecológicos y patrones biológicos/ecológicos correlacionados con ciertos ambientes y otros taxones (KREMEN et al., 1993).

El reconocido papel de las mariposas como indicadores del estado de conservación, diversidad, endemismo y grado de intervención de una biota, se constituye en una herramienta importante en la conservación de hábitats (BROWN, 1981; MONTERO & ORTIZ, 2013). Algunas estrategias muy interesantes para favorecer el mantenimiento o aumento de la diversidad de las mariposas en zonas urbanas son la utilización de plantas nutricias y la conservación o restauración de zonas del bosque o bosques de galería. El manejo autosostenible, racional y amable ecológicamente, tanto de los suelos de uso agrícola y ganadero como los suelos trabajados tradicionalmente (cultivos), resultaría vital para evitar la desaparición de algunas especies, la recuperación de otras y el mantenimiento algunas poblaciones (BAQUERO et al., 2011; MONTERO & ORTIZ, 2013).

Tras los últimos años, diversos procesos de perturbación natural y antrópica están ocasionando en Colombia, una disminución progresiva de los hábitats naturales, lo cual tiene un gran impacto sobre las poblaciones animales y vegetales en los diferentes ecosistemas del país (MONTERO & ORTIZ, 2013). Estos procesos conllevan a la fragmentación del hábitat y por ende de las comunidades tanto vegetales como animales en los diferentes ecosistemas montanos, resultando un mosaico de remanentes de hábitats tanto naturales como sinantrópicos a través de toda la región andina (CORTÉS & FAGUA, 2003) donde los individuos de diferentes especies animales, no pueden cruzar de un fragmento a otro, debido a las diferentes características medioambientales 146 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M hostiles que se generan en cada uno de ellos (MONTERO & ORTIZ, 2013), como la variabilidad en los microhábitats y la posible exposición a nuevos depredadores (LOVEJOY et al., 1986; ANDRADE-C, 1998).

Las mariposas diurnas han sido fundamentales en la evaluación de hábitats y por ende son organismos de gran importancia en las caracterizaciones o evaluaciones ecológicas de un lugar determinado (ANDRADE-C., 1996). Es decir, la diversidad y riqueza de especies de mariposas está dada por la diversidad florística y como resultado de procesos de coevolución (EHRLICH & RAVEN, 1964).

Algunos trabajos sobre este grupo de organismos hacen mención de cómo estos organismos utilizan el hábitat ante condiciones de disturbio, como la fragmentación (BROWN & HUTCHINGS, 1997), utilización de recursos alimenticios (DE VRIES, 1987; MALLET, 1986; TOBAR et al., 2002) y otros aspectos como estructura poblacional (PRIETO et al., 2005), estudios que justifican el empleo de las mariposas como herramientas en la evaluación del hábitat (ANDRADE-C, 1996; ANDRADE-C., 1998).

Por otra parte, la información existente y publicada sobre mariposas para la región de la Reserva Forestal Productora Protectora de la Cuenca Alta del río Bogotá (RFPP-CARB), es aún escasa o incipiente, y a pesar del estimativo propuesto por ANDRADE-C & AMAT (1996), quienes indican cerca de 150 especies para las zonas altas (superiores a 2600 m de altitud), todos los trabajos realizados a la fecha indican máximo 22 especies. Por tanto, los ecosistemas de alta montaña como lo es la región de RFPP-CARB deben ser evaluados para establecer lugares o zonas con las mejores características de hábitat para conservar y solo se puede lograr esto, conociendo las especies existentes y sus respectivos atributos dentro del ecosistema para proponer medidas en su conservación.

Otro componente que se hace importante es el efecto de la altitud sobre la diversidad de especies, ya que al incrementar la altitud, la riqueza de mariposas disminuye pero el grado de endemismo o de especies únicas generalmente aumenta, sin embargo, solo conociendo la diversidad podremos aproximarnos a conocer estos patrones (BEGON et al., 1996).

Uno de los primeros estudios sobre artropofauna asociada a la región del páramo andino en la zona de Monserrate y el páramo de Cruz Verde fue el de STURM (1978), el cual indica sólo siete especies de mariposas que se distribuyen ampliamente en la región. Los siguientes estudios que tratan las mariposas para la región son ADAMS (1986), quien hace una comparación de la fauna de mariposas entre las tres cordilleras pero la mayoría del material recolectado y consultado para la cordillera oriental es proveniente

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre de regiones aledañas a Bogotá. También ANDRADE & AMAT (1996) realizan un Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 147 estudio para el Parque Natural Nacional Chingaza, indican un aproximado de 150 especies para la franja oriental de la Cordillera Oriental y suministran un listado de 15 especies para el área protegida.

ANDRADE (2010) realiza un informe sobre mariposas para el borde norte de Bogotá donde cita 21 especies para nueve sitios de muestreo e indica dos posibles nuevas especies.

Otros estudios generales sobre mariposas en la sabana de Bogotá incluyen la guía preliminar de insectos de Santafé de Bogotá y sus alrededores (ANDRADE-C et al., 2000), quienes identifican 7 especies de mariposas diurnas. El departamento técnico administrativo del medio ambiente (DTAMA) y la corporación SUNA HISCA realizaron un estudio sobre la entomofauna del Parque Ecológico Distrital de Montaña Entrenubes, donde identificaron 15 especies (DTAMA & SUNA HISCA, 2003). MAHECHA et al. (2011) también realizaron un estudio del efecto de la fragmentación del hábitat sobre comunidades de mariposas de la subtribu a lo largo de un gradiente altitudinal en un bosque andino en Bogotá donde recolectaron 607 individuos, representados en 13 especies. Por último, LOAIZA (2014) desarrolla su trabajo de grado con el título “Diversidad de mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea y Hesperoidea), en diferentes tipos de hábitats del Corredor Ecológico del Borde Norte de Bogotá” quien encuentra 18 especies en cuatro localidades.

Todos estos trabajos nos permiten identificar vacíos de información respecto a la diversidad de mariposas para la RFPP-CARB, por lo cual nos trazamos los siguientes objetivos 1. Caracterizar la diversidad de mariposas diurnas (Lepidoptera: Hesperioidea- Papilionoidea) presente en las diferentes unidades de cobertura vegetal natural que conforman la reserva y sus zonas de influencia, además de identificar y priorizar objetos de conservación concernientes a mariposas partir de la implementación de criterios de sensibilidad biológica, ecosistémica y geográfica.

METODOLOGÍA

Área de estudio

El área de estudio correspondió a la delimitación realizada por el Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible en la Resolución No 138 de 2014 para la Reserva Forestal Protectora – Productora Cuenca Alta del Río Bogotá, que incluye un total de 94.161 ha., distribuidas en 32 municipios ubicados en diez provincias del departamento (Figura 1). En la reserva se registra un rango de precipitación entre 400 y 2200 milímetros anuales, destacándose como las zonas de menor nivel de lluvias la subcuenca río Soacha y parte de las subcuencas río Bogotá sector alto Soacha, Embalse Muña, río Bogotá Sector Tibitoc - Soacha y río Balsillas. La mayor precipitación se registra en los extremos orientales de las subcuencas Embalse Tominé y río Teusacá. 148 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M

Figura 1. Ubicación de la RFPP-CARB y los sitios de muestreo (en rojo). bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 149 La reserva se localiza en el sector meridional de la provincia fisiográfica de la Cordillera Oriental sobre diferentes formaciones geológicas pertenecientes a tres regiones estratigráficas cretácicas-paleógenas neógenas distintas, relacionadas con la proximidad a la fuente de sedimentación y a la tasa de subsidencia de acuerdo al ambiente tectónico. Estas tres regiones son la región Oriental, la región del Tequendama y oeste de la sabana de Bogotá, y la región Occidental. La región Oriental comprende mayor área dentro de la zona de estudio, las otras regiones se localizan con menor área sujetas al límite de la reserva (CAR, 2013).

En las áreas de muestreo se encuentran ecosistemas correspondientes a los biomas altoandino, subpáramo y páramo, importantes para la recarga hídrica de la cuenca y demás servicios ecosistémicos que prestan a la región. Por su ubicación geográfica, el clima que predomina en el área de estudio corresponde a frío y páramo de acuerdo con la clasificación climática Caldas-Lang (SCHAUFELBERGER, 1962). Los muestreos se realizaron entre 2500 a 3700 m de altitud, seleccionando sitios con la mejor cobertura y de mayor extensión en los biomas mencionados.

Se seleccionaron 20 municipios (Tabla 1) en los cuales se contó con ayuda de funcionarios del municipio en cuanto a logística y selección de los respectivos sitios de muestreo. Cada sitio fue muestreado durante tres días consecutivos implementando métodos estandarizados de recolección para los ejemplares biológicos, con los datos de recolección como coordenadas geográficas de cada sitio de muestreo y su altitud.

METODOLOGÍA

Se emplearon para cada sitio específico de estudio un mínimo de tres días efectivos de muestreo, por una persona, usando red entomológica de mango largo en un transecto definido de 300 m; en otro transecto de 450 m se instalaron 10 trampas tipo Van Someren-Rydon (TVSR) cada 50 m, cebadas con camarón en descomposición y ubicadas por encima de 2 a 3 m (figura 2).

Las TVSR fueron revisadas periódicamente y la actividad de recolección fue realizada entre la 08:00 am y las 17:00 pm, teniendo como mínimo en total 44 horas de esfuerzo de muestreo por sitio, de acuerdo con las condiciones ambientales en el momento.

Adicionalmente se empleó el método de atracción de Ahrenholz (LAMAS et al., 1993), el cual consiste en utilizar papel blanco humedecido para la atracción de ejemplares de la familia Hesperiidae, debido a su dificultad de recolección por su vuelo errático y fugaz (Figura 3). 150 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M

Tabla 1. Sitios de muestreo en los municipios seleccionados, coordenadas geográficas y altitud.

Municipio Latitud decimal Longitud decimal Altitud (m) Bogotá D.C 4°48'13.1" 73°59'49.2" 3023 Bojacá 04°39'10.1" 74°17'10.8" 2701 Cajicá 04°56'48.1" 74°02'58.1” 2700 Chía 4°49'35.29" 74° 01'07.90" 2940 Cota 04°48'21.1" 74°07'40.8" 3050 El Tabio 4°55'57.3" 74°06'38.3" 2750 Facatativá 04°54'54.0" 74°08'30.8" 2826 Guasca 4°47'40.8" 73°54'31.22" 3050 Guatavita 04°55'26.1” 73°49'28.4” 3176 La Calera 04°45'30.6” 74°00'00.7” 2538 Sesquilé 04°58'43.0" 73°47'01.2" 3150 Soacha 04°36'01.6" 74°18'01.7" 2722 Sopó 04° 52' 10.3'' 73° 55' 17.5'' 3100 Subachoque 04°59'10.8” 74°10'27.1” 2941 05°08'13.3” 73°47'52.1” 2950 Tenjo 04°53°24'.2” 74°08°51'4” 3200 Tocancipá 04°57'56.8" 73°54'49.8” 2569 04°22'54.1” 74°06'09.3” 3725 Villa Pinzón 05°12'13.8" 73°32'28.8” 3404 Zipaquirá 05°01'34.9" 73°54'56.8” 2875 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 151

Figura 2. Instalación de Trampas Van Someren-Rydon (TVSR).

Figura 3. Ejemplar de Urbanus sp., atraída mediante la técnica de Ahrenholz. 152 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M Finalmente se empleó un día adicional, para realizar muestreos en transectos libres o búsqueda dirigida por sitios específicos como fuentes de agua, trochas, claros en el interior y borde del bosque, con el fin de enriquecer el listado de especies para la zona.

La recolecta del material biológico se realizó según el protocolo propuesto por ANDRADE-C et al. (2013). Para la recolección de ejemplares y debido a los lineamientos de la corporación ambiental y por ser una caracterización sólo se capturan ejemplares testigo o voucher de las especies comunes o ampliamente conocidas con máximo 10 ejemplares por especie, para especies difíciles de identificar en campo su recolección se realizó con la mayor prudencia posible.

Análisis de información

Para establecer la representatividad de los muestreos y la riqueza de especies por localidad o sitio de muestreo se realizaron curvas de acumulación de especies siguiendo la propuesta VILLARREAL et al. (2006), la cual explica la forma de cómo realizar una muestra empleando el tiempo de recolección. Estas curvas permiten hacer comparaciones de los valores observados de la riqueza con los valores estimados más rigurosos a partir de los estimadores no paramétricos Chao1 y ICE, esto nos muestra una aproximación del porcentaje de especies que no fueron colectadas o registradas, permitiendo evaluar la efectividad del muestreo; además, los datos fueron concatenados para realizar una curva de acumulación general (VILLAREAL et al., 2004), la cual fue elaborada en el programa EstimateS Win 8.2.0 (COLWELL, 2016).

Se calcularon los índices de diversidad convencionales como diversidad alfa y beta incluyendo el índice de Simpson, índice de Shannon-Wiener, el índice de Whittaker y el de complementariedad (MAGURRAN, 1983; MORENO, 2001; VILLARREAL et al., 2006; WHITTAKER, 1972); se realizó un agrupamiento por similitud (cluster analisis) para observar afinidades empleando el programa Past 3x (HAMMER, et al., 2001).

Se revisaron las colecciones mencionadas con el fin de corroborar las identificaciones y buscar nuevos registros o especies correspondientes a la zona de estudio, para complementar el listado de especies.

Finalmente se definieron algunas especies objetos de conservación (EOC) con base en los lineamientos propuestos por The Nature Conservancy (GRANIZO et al., 2006), mediante la obtención de un valor de importancia con base en los siguientes criterios:

Frecuencia: Con base en la metodología de FÁGUA (1996) adaptada por Henao (2005-2006) y MONTERO & ORTIZ (2014) se obtuvo según la frecuencia de las observaciones en todos los muestreos y se clasificaron así: especies abundantes con

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre más de 10 registros (2,5), especies comunes entre 6-10 registros (5), especies escasas entre 2 a 5 registros (7,5) y especies raras con sólo un 1 registro. Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 153 Endemismo: Cada especie se caracterizó si era o no endémica para el país. Endémicas (10), no endémicas (1).

Escala del endemismo: Con base en información secundaria y mediante los criterios dados por GRANIZO et al. (2006), se asignó varias categorías según el tipo de endemismo así: endemismo local (10), endemismo intermedio (7,5), endemismo grueso (5) y endemismo regional (2,5).

Carisma: Capacidad de agradar según su belleza (aunque la belleza es subjetiva) donde podemos indicar que las cosas u objetos coloridos agradan mejor que los objetos oscuros o discretos, por lo cual las especies se clasificaron así: especies oscuras o muy discretas (0), especies con colores suaves o discretos (5), especies muy vistosas o bien coloridas (10).

Amenaza: Se consultó información sobre categoría de amenaza para cada una de las especies. Especies no amenazadas (0) y especies amenazadas (10).

Información: Para cada especie se revisó la cantidad y calidad de información publicada desde la descripción taxonómica, revisiones de grupos e información biológica y acudiendo al principio de máxima precaución invertimos los valores, dando las siguientes categorías: sólo información taxonómica (10), revisiones y datos de distribución (5), información taxonómica, distribución e información biológica (1).

Cantidad en colecciones biológicas: Con base en información personal del primer autor y con ayuda de curadores e investigadores del grupo Lepidoptera, de las principales colecciones regionales y visitas personales a cada una de ellas (ICN, Universidad Javeriana, Universidad de los Andes, Universidad Francisco José de Caldas y Universidad de la Salle, se consolidó información sobre la cantidad de ejemplares depositados en diferentes instituciones, para las especies estudiadas así: escasa: menos de 20 ejemplares en colecciones biológicas (10), Regular: entre 11 y 30 ejemplares en colecciones (7,5), Buena: entre 30 a 50 ejemplares en colecciones biológicas (5) y Excelente: Mas de 50 ejemplares en colecciones biológicas.

Del total de las especies obtenidas se seleccionaron las 10 especies con mayor valor de importancia como las especies objetos de conservación. Este se obtuvo mediante la sumatoria de cada uno de los valores de cada criterio dividido por el total de criterios como lo explica GRANIZO et al. (2006). Es de aclarar que no se tuvieron en cuenta especies sin determinación taxonómica correcta o especies posiblemente nuevas para la ciencia, debido a la falta de información inherente que es necesaria para proponerlas como objetos de conservación. Al tiempo se determinó, con base en trabajo de campo y ayuda de las formaciones vegetales, los tipos de hábitat de cada una de las especies propuestas. 154 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M Es de indicar que sólo los ejemplares recolectados con red entomológica en los diferentes transectos de longitud definida y con las TVSR hicieron parte del análisis. Los ejemplares recolectados manualmente, con red entomológica provenientes de los muestreos simples, esporádicos o en transectos no definidos o los ejemplares de colección, sirvieron para enriquecer el inventario general de especies.

RESULTADOS

Se presentaron 1130 registros (1029 ejemplares y 93 registros visuales) de seis familias 63 géneros y 169 especies (122 especies recolectadas en los muestreos, 10 especies registradas visualmente, un registro fotográfico y adicionalmente 115 registros de 33 especies proporcionadas por la consulta de colecciones biológicas. (Anexo 1). Es de aclarar que el análisis de información fue realizado exclusivamente con las especies recolectadas en el muestreo (122), las demás especies hicieron parte del listado general.

La familia con mayor número de registros fue Nymphalidae (645), con 25 géneros y 57 especies, seguida por Hesperiidae con 168 registros, 16 géneros y 30 especies, presentó 148 registros, 9 géneros y 18 especies, la familia presentó 161 registros con 9 géneros y 14 especies y finalmente cinco registros para la familia con dos especies y tres registros de la familia Papilionidae correspondientes a dos especies (Figura 4).

Figura 4. Riqueza de especies y géneros por familia en la RFPP CARB. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 155 Las especies con mayor número de ejemplares para la familia Nymphalidae fueron Altopedaliodes cocytia cocytia (C. Felder & R. Felder, 1867) (54), Pedaliodes phoenissa (Hewitson, 1862) (53), y Pedaliodes polla Thieme, 1905 (50); el resto de especies presenta menos de 50 registros. Para la familia Hesperiidae, las especies con mayor número de registros fueron Dalla connexa Draudt, 1923 y Dalla caenides (Hewitson, 1868) con 15 registros respectivamente. Para la familia Pieridae la especie con mayor abundancia fue eleone (Doubleday, 1847) con 23 registros y finalmente para la familia Lycaenidae la especie más abundante fue Penaincisalia loxurina (C. Felder & R. Felder, 1865) con 23 registros.

Se registraron múltiples especies con un solo individuo, de los cuales se destaca a Pterourus cacicus cacicus (Lucas, 1852), especie en categoría de amenaza (EN), que según CONSTANTINO & ANDRADE-C. (2007), su principal amenaza es la destrucción de su hábitat, dada por la expansión de la frontera agrícola y ganadera que se pudo comprobar a lo largo de la RFPP-CARD, junto con la expansión urbana, especialmente cerca a los cerros orientales y en los municipios del sur y occidente.

Los municipios con mayor número de especies fueron El Tabio que presentó 45 especies, seguido de La Calera con 36, Soacha con 33 y Facatativá con 31. El resto de municipios oscila entre 9 a 23 especies, cabe resaltar que los municipios de Bojacá y Tocancipá presentan una sola especie, pero esto es debido a la falta de muestreo porque las condiciones ambientales no permitieron la recolección adecuada de los ejemplares en estos municipios (Figura 5).

Figura 5. Número de especies por localidad estudiada. 156 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M Respecto al muestreo con base en cada técnica de recolección de datos o registros, la recolecta mediante red entomológica (961 registros, 63 especies) fue la que proporcionó mejores resultados, seguida por la consulta de ejemplares en las colecciones biológicas, el registro visual, el empleo de las TVSR y finalmente la técnica de Ahrenholz, demostraron que todas estas técnicas son complementarias para la obtención de un buen inventario de la zona de estudio (figura 6). La captura de ejemplares en transectos libres también contribuyó con ampliar el listado de especies el cual fue de 27 especies. Cada técnica presentó pocas especies compartidas, sin embargo, esto indica la importancia de emplear diferentes técnicas para consolidar un buen listado de especies de un lugar determinado.

Figura 6. Número de registros y especies por técnica de recolección de datos.

El bosque altoandino conservado predomina como formación vegetal más importante en la conservación de especies de la RFPP- CARB y las asociaciones más importantes a este bosque son chuscales (Chusquea aff. scandens, C. tessellata Munro y áreas con recursos hídricos (ríos y quebradas). Otras asociaciones importantes son el subpáramo y páramo con asociaciones de Calamagrostis (pajonales), por último las zonas abiertas y de borde del bosque seco.

Estimación de la riqueza de especies

Las curvas de acumulación de especies por cada sitio muestreado indicaron que los muestreos con mayor eficiencia fueron La Calera y Zipaquirá con un esfuerzo de bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 157 muestreo entre el 70 al 85% según los estimadores Chao 1 y ACE, los demás muestreos oscilaron entre un 50 al 65%. Lo que está indicando que falta esfuerzo de muestreo para el proyecto en general. Un factor importante fue la disparidad del muestreo por las condiciones climáticas que afectaron negativamente algunas salidas de campo, ya que la fragilidad de las alas de las mariposas, las hace susceptibles a las gotas de agua, por lo que estos animales requieren refugios donde es muy complicado muestrear (pajonales o vegetación densa). Además, su grado de camuflaje es muy alto y son casi imperceptibles cuando su comportamiento es pasivo en la naturaleza.

La curva de acumulación de especies para el muestreo en total (figura 7) nos indica que el esfuerzo de muestreo según los estimadores Chao 1 y ACE es de 73% y 83%. Se indica que el muestreo fue representativo, pero aún existen especies por registrar. Es común que en muestreos de corta duración y con condiciones atmosféricas inestables no se alcance una curva por encima del 90%, lo que podemos indicar que este muestreo estuvo acorde al trabajo de campo y a las condiciones imperantes de cada uno de los sitios de recolección.

Figura 7. Curva de acumulación de especies para RFPP-CARB. 158 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M Rarefacción individual

Lo anterior puede ser contrastado con la gráfica de curvas independientes mediante rarefacción individual (Figura 8) que nos indica la gran diferencia entre muestreos. Esta gráfica permite visualizar en general todo el muestreo y es posible ver la disparidad en la recolección de ejemplares.

Figura 8. Curvas independientes por rarefacción individual.

Índices de diversidad

La diversidad alfa para toda la cuenca alta del río Bogotá fue de 122 especies según los muestreos (169 especies en total), pero con base en el bajo número de ejemplares recolectados en algunas salidas de campo, se puede indicar que la diversidad actual es mucho mayor, por lo que hace falta mejorar o incluso continuar con los muestreos en algunas localidades o explorar con mayor esfuerzo los polígonos marcados durante el presente estudio.

Según el índice de Simpson las localidades con mayor representatividad o de mayor valor de importancia fueron Facatativá y Soacha con 0,9584 y 0,9576 respectivamente. Las demás localidades presentaron valores entre 0,8759 y 0,4932, lo que indica el bajo número de especies para el resto de las localidades. El índice de Shannon nos indica que Facatativá (3,297), es la zona de muestreo más diversa frente a las demás localidades, seguida de La Calera y Sesquilé con valores de 3,297 y 3,131 respectivamente. El resto de localidades presentó valores inferiores a 2,4457. Con respecto a la diversidad beta, el índice de Whittaker nos indica que hay un recambio de especies por localidad cerca al 44% (4,3985), lo que indica comunidades propias en las zonas estudiadas a

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre pesar de similitud en riqueza. Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 159 Clúster análisis

En el análisis clúster (figura 9) se puede observar dos grandes grupos de localidades con afinidades faunísticas entre las cuales sobresalen la asociación entre los municipios más secos como Suesca, Tenjo, Tocancipá y Usme asociados con Villa Pinzón y a su vez con Zipaquirá. El otro grupo corresponde a localidades mucho más húmedas como Bogotá, Chía, Cota y Tabio entre otras. Existen anidaciones internas que reflejan más las asociaciones como por ejemplo Guasca-Guatavita y Soacha-Sopó.

Figura 9. Dendrograma de similitud (Cluster analisis) para las localidades del presente estudio.

Especies objetos valores de conservación (VOC)

Según el orden jerárquico de los 10 mayores índices de valor de importancia se identificaron las especies (tabla 2, figura 10), donde Pterourus cacicus cacicus (Lucas, 1852) es el primer representante de las especies VOC, por ser una especie amenazada y se desconoce el estado de sus poblaciones, de igual manera todas las especies propuestas presentan alguna amenaza que las puede llevar al borde de la extinción, inicialmente desde lo poblacional hasta la desaparición de la propia especie y más teniendo en cuenta que la mayoría son endémicas regionales, lo que significa que su área de distribución es restringida y pequeña, lo que amerita realizar estudios que determinen el tamaño poblacional y del área de distribución. Muchas de las especies listadas presentan las mismas condiciones de las especies seleccionadas; sin embargo, la escogencia estuvo relacionada con el máximo valor del índice de importancia, pero no significa que son menos importantes que las escogidas en este estudio. 160 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M Dentro de las amenazas detectadas en el trabajo de campo el desarrollo industrial, la expansión urbana junto con la frontera agrícola y la introducción de especies exóticas fueron las principales amenazas a los ecosistemas y por ende a las especies.

Tabla 2. Especies de mariposas propuestas como objetos de conservación para la RFPP-CARB.

Valor de Familia Nombre científico/Autor Hábitat Posición importancia

Papilionidae Pterourus cacicus cacicus (Lucas, Bosque alto andino 8,9 1 1852) conservado

Nymphalidae Lymanopoda mirabilis Páramo/Chuscales 8,2 2 Staudinger, 1897

Nymphalidae Altinote eresia eresia (C. Felder Bosque alto andino 7,9 3 & R. Felder, 1862) conservado

Hesperiidae Dalla genes saleca (Mabille, Bosque alto andino 7,9 4 1898) Subpáramo/Páramo (Pajonales)

Lycaenidae Thaeides xavieri (Le Crom & Páramo 7,9 5 K. Johnson, 1997)

Hesperiidae Parphorus paramus (E. Bell, Subpáramo/Bosque 7,9 6 1947) altoandino.

Nymphalidae Lymanopoda lebbaea C. Felder Bosque altoandino 7,9 7 & R. Felder, 1867 conservado.

Nymphalidae Euptoieta bogotana Staudinger, Bosque altoandino de áreas 7,5 8 1885 secas y abiertas

Nymphalidae Neopedaliodes zipa (Adams, Bosque alto andino-Chuscal 7,1 9 1986)

Lycaenidae Penaincisalia swarthea (Le Subpáramo (Hilltoping) 7,1 10 Crom & K. Johnson, 1997) bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 161

Figura 10. Especies propuestas como OVC en la RFPP-CARB. A. Pterourus cacicus cacicus; B. Lymanopoda mirabilis; C. Actinote eresia; D. Dalla genes saleca, E. Thaeides xavieri,F . Parphorus paramus, G. Lymanopoda lebbaea, H. Euptoieta bogotana, I. Neopedaliodes zipa, J. Penaincisalia swarthea. 162 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M Especies de interés, nuevos registros o especie nuevas

Dos especies nuevas (HENAO et al., 2017 a, b), un nuevo género en preparación (PRIETO et al. en prep.) posiblemente relacionado con el género Arzecla (Com. Pers), tres especies en estudio con alta posibilidad de ser nuevas especies, un nuevo registro para el país y una lista general de 169 especies es la información generada al momento para la RFPP-CARB. El nuevo registro para Colombia corresponde a Serdis statius (Plötz, 1883), especie sólo citada para Venezuela. Las especies en estudio corresponden a los géneros Cyanophrys (Lycaenidae) y Pedaliodes (Nymphalidae).

Datos de interés

Mediante una discusión formal y personal con Oscar Mahecha se concluyó que en el género Lymanopoda se cuenta con varias subespecies, las cuales deberían ser tratadas como verdaderas especies debido a que los datos de distribución así lo indican, tales casos corresponden a Lymanopoda ionius Westwood, 1851; Lymanopoda excisa Weymer, 1911; Lymanopoda labda Hewitson 1861 y Lymanopoda lebbaea C. Felder & R. Felder, 1867. Al igual que muchas de las subespecies de la subfamilia deberían ser revisadas y tratadas como lo propuesto anteriormente.

Un análisis sobre las especies determinó que 74 especies son endémicas, de las cuales 37 especies corresponden a endemismos regionales y 37 a endemismos nacionales (Anexo 1), que desde el punto de vista biológico-ecológico deberían ser especies con prioridad en programas para la conservación, por su vulnerabilidad ante las diferentes presiones y amenazas.

DISCUSIÓN

Se puede indicar como lo menciona AMAT & ANDRADE-C (1996), que los bosques altoandinos son importantes hábitats de mariposas diurnas y es indiscutible la gran diversificación del grupo en comparación con la diversidad en páramos y subpáramos. Estos mismos autores indican que en la cadena de páramos de la Cordillera Oriental se presenta la mayor riqueza de especies y el más alto número de endemismos, datos que son soportados en este trabajo donde el número de especies total fue de 169 especies para la RFPP-CARB y con una tasa de endemismo de 43%.

Los datos de riqueza de especies de mariposas para la Cordillera Oriental fueron similares a la riqueza de toda la cuenca e incluso superiores en algunos taxa así, el estimativo de Amat & Andrade-C., (1996) indican 28 especies para la familia Hesperidae y en este trabajo se reportaron 35 especies. Citan 26 especies de Papilionidae para toda la cordillera oriental y en este estudio solo se pudo confirmar la presencia de dos especies, una de las cuales se encuentra en categoría de amenaza (EN), en cuanto a la familia Pieridae indica 19 especies y en este trabajo se reportan 18. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 163 Un dato muy interesante es que no hay registro de especies para las familias Lycaenidae y Riodinidae, en este trabajo se registran 19 especies, para la primera y dos especies para la segunda. Por último, estos autores estiman la presencia de 55 especies de Nymphalidae y en este trabajo reportamos 85 especies. Todo lo anterior nos permite indicar que la riqueza de mariposas de la RFPP-CARB, aun siendo afectada por las diferentes presiones y amenazas, continúa siendo alta. Esto se refleja con la presencia de dos nuevas especies correspondientes a los géneros Altopedaliodes (Nymphalidae) y Wahydra (Hesperiidae), un nuevo género (Prieto en prep.), un nuevo registro para el país correspondiente a Serdis statius (Plötz, 1883) y otras dos especies en estudio con probabilidad de ser nuevas especies.

Al revisar estudios correspondientes a diversidad de mariposas en paisajes altoandinos que pudieran ser comparativos con el presente trabajo nos damos cuenta que no es correcto comparar con datos de otras cordilleras (MARÍN et al., 2014; MARÍN et al., 2015; o con estudios muy puntuales (MONTERO & ORTIZ, 2013, HENAO & STYLES, 2017). El único trabajo parcialmente similar fue desarrollado por OLARTE- QUIÑÓNEZ et al. (2016) en los andes nororientales de Norte de Santander, los cuales recolectaron 1.078 individuos adultos de mariposas de la superfamilia (Papilionoidea), distribuidos en cinco familias, 13 subfamilias, 17 tribus, 40 géneros y 69 especies. Sin embargo, este trabajo se realizó durante nueve meses, julio–noviembre de 2014 y mayo–agosto de 2015, con muestreos de diez días por mes en dos sitios y cinco días por sitio, donde se establecieron estaciones a lo largo de un gradiente altitudinal de 500 m con un esfuerzo de muestreo de 810 horas/hombre y trabajaron en ambientes de bosque altoandino con páramo y subpáramo en bosques naturales densos y transformados, con arbustales-matorrales; áreas agrícolas y pastos enmalezados, lo que difiere de nuestro trabajo el cual fue desarrollado en una matriz periurbana de bosque alto andino con páramo y subpáramo, pero con presiones antrópicas muy diferentes al indicado como el desarrollo industrial, la expansión urbana entre otras ya mencionadas.

CONCLUSIONES

Este trabajo consolida uno de los primeros estudios con mayor número de especies para la RFPP-CARB, marcada por fuertes presiones y amenazas que afectan la riqueza de mariposas en el área.

La RFPP-CARB está sujeta a un rápido aumento en la demanda de recursos, enfrentando una serie de amenazas y presiones cada vez más graves, como el agotamiento de sus recursos hídricos, la expansión de la frontera agrícola la industrialización, la introducción de especies exóticas, el sobrepastoreo del ganado, la degradación de algunos ambientes conservados y en algunas zonas la cacería ilegal de especies silvestres. 164 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M El desarrollo industrial y la expansión urbana en ciertos polígonos son incontrolables, por lo que algunos ecosistemas como el bosque seco están en grave peligro de extinción y por ende con graves problemas para su conservación.

Se hace imperativo proponer medidas de conservación y preservación de ciertas áreas de la reserva con el fin de garantizar la diversidad de mariposas diurnas, especialmente en los municipios de Villapinzón, Suesca, Chía y Sesquilé.

Los patrones de diversidad de mariposas diurnas no se asemejan con otros estudios realizados (OLARTE-QUIÑÓNEZ et al, 2016; MONTERO & ORTIZ, 2013) especialmente por falta de información y poco conocimiento en los diferentes hábitats de bosque altoandino, subpáramo y páramo, siendo el primer estudio que resalta la gran diversidad de la RFPP-CARB.

La diversidad general de mariposas diurnas (169 sp.), hacen de la reserva uno de los sitios con gran diversidad y mayor interés para la conservación en el departamento de Cundinamarca; por ende, es necesario aunar esfuerzos para el estudio de poblaciones de diferentes especies, principalmente las endémicas y con algún grado de amenaza como el caso de Pterourus cacicus cacicus.

AGRADECIMIENTOS

Deseamos agradecer a todo el equipo de fauna de Conservación Internacional (CI), especialmente a Emma Yicel Galindo, Karina Gutiérrez, Alejandro Pinto y Simón Quintero por la logística y ayuda en recolección de ejemplares. ERHB agradece al Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá, especialmente a M. Gonzalo Andrade-C., por permitir la consulta de la colección y recibir los ejemplares capturados. A Michel Bejarano y Carlos Gantiva quienes ayudaron en el montaje y organización del material, a Paola Triviño por suministrar algunos datos que aportaron a la lista de especies. A Oscar Mahecha por sus aportes y consideraciones. A los curadores de las colecciones consultadas en su debido momento, especialmente a Dimitri Forero del Museo Javeriano de Historia Natural de la Universidad Pontificia Javeriana, a Fernando Sarmiento de las colecciones Zoológicas - Museo de La Salle- Bogotá, a Alexander García de la Colección de Artrópodos y otros Invertebrados de la Universidad Distrital Francisco José de Caldas – Bogotá, a Emilio Realpe del Museo de Historia Natural - Universidad de los Andes, finalmente a Curtis J. Callaghan por suministrar información personal que ayudó a concluir el listado de las especies. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 165 REFERENCIAS

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Anexo 1. Lista de especies de mariposas de la RFPP-CARB.

N° Familia Especies/subespecies/autor/año Atributos

1 Hesperiidae Atalopedes campestris (Boisduval, 1852) C

2 Hesperiidae Achlyodes pallida (R. Felder, 1869) A

3 Hesperiidae Ancyloxypha melanoneura C. Felder & R. Felder, 1867 E, End (R)

4 Hesperiidae Calpodes ethlius (Stoll, 1782) C

5 Hesperiidae Dalla agathocles agathocles (C. Felder & R. Felder, 1867) A, End (R).

6 Hesperiidae Dalla caenides (Hewitson, 1868) A

7 Hesperiidae Dalla connexa Draudt, 1923 C

8 Hesperiidae Dalla dimidiatus dimidiatus (C. Felder & R. Felder, 1867) C

9 Hesperiidae Dalla eburones inornata (E. Bell, 1937) E

10 Hesperiidae Dalla epiphaneus epiphaneus (C. Felder & R. Felder, 1867) C

11 Hesperiidae Dalla frontinia frontinia Evans, 1955 C

12 Hesperiidae Dalla genes saleca (Mabille, 1898) R, End (R).

13 Hesperiidae Dalla hesperioides hesperioides (C. Felder & R. Felder, 1867) C

14 Hesperiidae Dalla merida Evans, 1955 E

15 Hesperiidae Dalla polycrates polycrates (C. Felder & R. Felder, 1867) C, End (R).

16 Hesperiidae Dalla quasca quasca E. Bell, 1947 C

17 Hesperiidae Dalla miser Evans, 1955 E

18 Hesperiidae Dalla semiargentea (C. Felder & R. Felder, 1867) E, End (N)

19 Hesperiidae Dalla superior Draudt, 1923 E

20 Hesperiidae Dalla taza Evans, 1955 E

21 Hesperiidae Hylephila phyleus (Drury, 1773) A

22 Hesperiidae Linka lina (Plötz, 1883) E

23 Hesperiidae Parphorus paramus (E. Bell, 1947) E, End (R)

24 Hesperiidae Poanes azin (Godman, 1900) C, End (N)

25 Hesperiidae Polites vibex praeceps (Scudder, 1872) C

26 Hesperiidae Psoralis exclamationis (Mabille, 1898) C

27 Hesperiidae Serdis statius (Plötz, 1883)* R, NR.

28 Hesperiidae Serdis venezuelae fractifascia (C. Felder & R. Felder, 1867) E, End (N)

29 Hesperiidae Serdis viridicans viridicans (C. Felder & R. Felder, 1867) E, End (N)

30 Hesperiidae Sacrator sacrator (Godman & Salvin, 1879)* R, End (N)

31 Hesperiidae Thespieus othna othna (A. Butler, 1870) C

32 Hesperiidae Wahydra carneiroi Henao, Gaviria & Salazar, 2017* E, n. sp. 168 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M

N° Familia Especies/subespecies/autor/año Atributos

33 Hesperiidae Wahydra kenava (A. Butler, 1870) A

34 Hesperiidae Wahydra tassa (Evans, 1955) C

35 Hesperiidae Zalomes biforis (Weymer, 1890) E, End (N)

36 Hesperiidae Urbanus elmina Evans, 1952 A

37 Hesperiidae Perichares colenda (Hewitson, 1866) C

38 Lycaenidae Arzecla canacha (Hewitson, 1877) E

39 Lycaenidae Arzecla ? n. sp. (Prieto in prep). C, NG

40 Lycaenidae Cyanophrys sp. (pos. n. sp) R, EE.

41 Lycaenidae Hemiargus hanno bogotana Draudt, 1921 A

42 Lycaenidae Johnsonita auda (Hewitson, 1867) C

43 Lycaenidae Johnsonita pardoa (D'Abrera, 1995) E, End (R)

44 Lycaenidae Micandra aegides (C. Felder & R. Felder, 1865) C

45 Lycaenidae Micandra comae (H. Druce, 1907) C, End (N)

46 Lycaenidae Penaincisalia amatista (Dognin, 1895) E

47 Lycaenidae Penaincisalia atymna (Hewitson, 1870) E

48 Lycaenidae Penaincisalia loxurina (C. Felder & R. Felder, 1865) A

49 Lycaenidae Penaincisalia swarthea (Le Crom & K. Johnson, 1997) R, End (R)

50 Lycaenidae Rhamma aff.oxida R

51 Lycaenidae Rhamma andradei (Le Crom & Johnson, 1997) R, End (R)

52 Lycaenidae Rhamma arria (Hewitson, 1870) E

53 Lycaenidae Rhamma anosma (Draudt, 1919) R, End (R)

54 Lycaenidae Rhamma commodus (C. Felder & R. Felder, 1865) C

55 Lycaenidae Rhamma comstocki K. Johnson, 1992 C, End (R)

56 Lycaenidae Rhamma livida (Torres & Johnson, 1997)

57 Lycaenidae Strymon colombiana (K. Johnson, L. Miller & Herrera, 1992) C, End (R)

58 Lycaenidae Thaeides xavieri (Le Crom & K. Johnson, 1997) R, End (R)

59 Lycaenidae Salazaria sp. R

60 Riodinidae Necyria bellona Westwood, 1851 E

61 Riodinidae Siseme pallas (Latreille, [1809]) E

62 Nymphalidae Anartia amathea (Linnaeus, 1758) C

63 Nymphalidae Abananote hylonome hylonome (E. Doubleday, 1844) A, End (N)

64 Nymphalidae Adelpha corcyra corcyra (Hewitson, 1847) A

65 Nymphalidae Adelpha seriphia ssp. E

66 Nymphalidae Altinote eresia eresia (C. Felder & R. Felder, 1862) E, End (N) bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 67 Nymphalidae Altinote trinacria chea (H. Druce, 1903) A, End (N) Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 169

N° Familia Especies/subespecies/autor/año Atributos

68 Nymphalidae Altopedaliodes cocytia cocytia (C. Felder & R. Felder, 1867) A, End (N)

69 Nymphalidae Altopedaliodes similis Henao, Páez & Rodríguez-M., 2017 E, End (R)

70 Nymphalidae Altopedaliodes nebris (Thieme, 1905) C

71 Nymphalidae Corades chelonis chelonis Hewitson, 1863 A, End (N)

72 Nymphalidae Corades dymantis dymantis Thieme, 1907 C, End (N)

73 Nymphalidae Corades medeba columbina Staudinger, 1894 A, End (N)

74 Nymphalidae Cybdelis mnasylus mnasylus E. Doubleday, [1848] E

75 Nymphalidae Danaus plexippus megalippe (Hübner, [1826]) C

76 Nymphalidae Daedalma drusilla drusilla Hewitson, 1858 E

77 Nymphalidae Dione glycera Hübner, [1825] A

78 Nymphalidae Eretris apuleja bogotana E. Krüger, 1924 C, End (R)

79 Nymphalidae Eretris centralis E. Krüger, 1924 E, End (R)

80 Nymphalidae Eretris sp. R

81 Nymphalidae Eueides procula edias Hewitson, 1861 C, End (N)

82 Nymphalidae Eueides isabella (Stoll, 1781) E

83 Nymphalidae Euptoieta bogotana Staudinger, 1885 E, End (R)

84 Nymphalidae Forsterinaria anophthalma (C. Felder & R. Felder, 1867) E

85 Nymphalidae Greta depauperata (Boisduval, 1870) E

86 Nymphalidae Historis acheronta (Fabricius, 1775) R

87 Nymphalidae Heliconius clysonymus Latreille, [1817] C

88 Nymphalidae Hypanartia dione (Latreille, [1813]) C

89 Nymphalidae Hypanartia kefersteini (E. Doubleday [1847]) C

90 Nymphalidae Hypanartia lethe (Fabricius, 1793) E

91 Nymphalidae Idioneurula erebioides (C. Felder & R. Felder, 1867) A, End (N)

92 Nymphalidae Junea doraete doraete (Hewitson, 1858) C, End (N)

93 Nymphalidae Junea dorinda dorinda (C. Felder & R. Felder, 1862) E, End (N)

94 Nymphalidae Lasiophila circe circe C. Felder & R. Felder, 1859 A

95 Nymphalidae Lasiophila zapatoza sombra Thieme, 1907 R, End (N)

96 Nymphalidae Lymanopoda altis Weymer, 1890 E

97 Nymphalidae Lymanopoda ionius Westwood, 1851 E, End (N)

98 Nymphalidae Lymanopoda excisa Weymer, 1911 C, End (N)

99 Nymphalidae Lymanopoda labda Hewitson 1861 C, End (N)

100 Nymphalidae Lymanopoda lebbaea C. Felder & R. Felder, 1867 R, End (N)

101 Nymphalidae Lymanopoda obsoleta (Westwood, 1851) C

102 Nymphalidae Lymanopoda lactea Hewitson, 1861 C, End (N) 170 Efraín Reinel Henao-Bañol Andrés Páez & José Vicente Rodríguez-M

N° Familia Especies/subespecies/autor/año Atributos

103 Nymphalidae Lymanopoda lecromi Pyrcz & Viloria, 2007 E, End (R)

104 Nymphalidae Lymanopoda mirabilis Staudinger, 1897* R, End (R)

105 Nymphalidae Lymanopoda samius Westwood, 1851 C, End (N)

106 Nymphalidae Lymanopoda schmidti Adams, 1986 E, End (R)

107 Nymphalidae Lymanopoda viventieni (Apolinar, 1924)* R, End (R)

108 Nymphalidae zerynthia Hübner, [1823] R

109 Nymphalidae Fountainea nobolis (H. Bates, 1864)* R

110 Nymphalidae Manerebia apiculata (C. Felder & R. Felder, 1867) E, End (R)

111 Nymphalidae Manerebia franciscae franciscae (Adams & Bernard, 1981) R

112 Nymphalidae Manerebia inderena inderena (Adams, 1986) C, End (N)

113 Nymphalidae Manerebia leaena leaena (Hewitson, 1861) C, End (N)

114 Nymphalidae Manerebia leaena lanassa (C. Felder & R. Felder, 1867) E, End (R)

115 Nymphalidae Manerebia mycalesoides (C. Felder & R. Felder, 1867)* R

116 Nymphalidae Neopedaliodes chingazaensis (Torres & Le Crom, 1997)* R, End (R)

117 Nymphalidae Neopedaliodes zipa (Adams, 1986)* R, End (R)

118 Nymphalidae Manerebia levana Godman, 1905 E, End (R)

119 Nymphalidae Orophila cardases cardases (Hewitson, 1869) E

120 Nymphalidae Panyapedaliodes drymaea (Hewitson, 1858) A

121 Nymphalidae Pedaliodes arnotti Adams, 1986 E, End (R)

122 Nymphalidae Pedaliodes aff. peucestas? E

123 Nymphalidae Pedaliodes baccara Thieme, 1905 C

124 Nymphalidae Pedaliodes empusa empusa (C. Felder & R. Felder, 1867) A, End (N)

125 Nymphalidae Pedaliodes fuscata (C. Felder & R. Felder, 1867) A, End (R)

126 Nymphalidae Pedaliodes hardy Adams, 1986 E, End (R)

127 Nymphalidae Pedaliodes manis (C. Felder & R. Felder, 1867) A

128 Nymphalidae Pedaliodes ochrotaenia (C. Felder & R. Felder, 1867) A, End (R)

129 Nymphalidae Pedaliodes n. sp. ("boyacensis") E, n. sp.

130 Nymphalidae Pedaliodes pos. n. sp2. EE

131 Nymphalidae Pedaliodes pos. n. sp3. EE

132 Nymphalidae Pedaliodes phaea (Hewitson, 1862) A, End (R)

133 Nymphalidae Pedaliodes phaeina Staudinger, 1897 A, End (R)

134 Nymphalidae Pedaliodes phoenissa (Hewitson, 1862) A, End (R)

135 Nymphalidae Pedaliodes polla Thieme, 1905 A, End (N)

136 Nymphalidae Pedaliodes polusca (Hewitson, 1862) C, End (N) bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 144-171 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 137 Nymphalidae Pedaliodes praemontagna Pyrcz & Viloria, 2007 C Inventario de mariposas diurnas (lepidoptera: hesperioidea-papilionoidea) de la reserva forestal productora... 171

N° Familia Especies/subespecies/autor/año Atributos

138 Nymphalidae Pedaliodes plotina ssp. C

139 Nymphalidae Pedaliodes porcia ssp. R

140 Nymphalidae Pedaliodes pylas (Hewitson, 1862) R, End (N)

141 Nymphalidae Pronophila epidipnis orchewitsoni Adams & Bernard, 1979 A, End (N)

142 Nymphalidae Pronophila orcus ssp. C

143 Nymphalidae Perisama bomplandii bomplandii (Guérin-Méneville, [1844]) C, End (N)

144 Nymphalidae Siproeta epaphus epaphus (Latreille, [1813]) C

145 Nymphalidae Steremnia pronophila pronophila (C. Felder & R. Felder, 1867) A

146 Nymphalidae Steremnia selva selva Adams, 1986 E, End (N)

147 Nymphalidae carye (Hübner, [1812]) C

148 Nymphalidae Vanessa braziliensis (Moore, 1883) C

149 Nymphalidae Vanessa cardui (Linnaeus, 1758) C

150 Papilionidae Papilio polyxenes americus Kollar, 1850 E

151 Papilionidae Pterourus cacicus cacicus (Lucas, 1852)+ R, End (R)

152 Pieridae Catasticta philais philais (C. Felder & R. Felder, 1865) A, End (R)

153 Pieridae Catasticta semiramis semiramis (Lucas, 1852) A, End (N)

154 Pieridae Catasticta chrysolopha chrysolopha (Kollar, 1850) C, End (N)

155 Pieridae Catasticta troezene troezene (C. Felder & R. Felder, 1865) C, End (R)

156 Pieridae Catasticta uricoecheae uricoecheae (C. Felder & R. Felder, 1861) A, End (R)

157 Pieridae dimera E. Doubleday, 1847 A

158 Pieridae Leodonta zenobia zenobia (C. Felder & R. Felder, 1865) A, End (N)

159 Pieridae Leptophobia aripa aripa (Boisduval, 1836) A

160 Pieridae Leptophobia eleone eleone (E. Doubleday, 1847) A

161 Pieridae Leptophobia eleusis eleusis (Lucas, 1852) A

162 Pieridae Leptophobia tovaria tovaria (C. Felder & R. Felder, 1861) C

163 Pieridae Nathalis plauta E. Doubleday, 1847 C

164 Pieridae Tatochila xanthodice xanthodice (Lucas, 1852) C

165 Pieridae Dismorphia medora medora (E. Doubleday, 1844) C

166 Pieridae Lieinix nemesis (Latreille, [1813]) A

167 Pieridae Eurema salome gaugamela (C. Felder & R. Felder, 1861) C

168 Pieridae Phoebis philea (Linnaeus, 1763) E

169 Pieridae Phoebis sennae marcelina (Cramer, 1777) E

Convenciones sobre las especies

A: abundante, C: Común, E: escasa, EE: en estudio, End. (R) endémica regional, End. (N) especie endémica nacional, NG: Nuevo género, NR: Nuevo registro para el país, n. sp: nueva, R: rara, +: en peligro (EN). BOLETÍN CIENTÍFICO bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2), julio-diciembre, 2018. 172-182. ISSN: 0123-3068 (Impreso) ISSN: 2462-8190 (En línea) CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL RECORD OF Cletocamptus sinaloensis (COPEPODA: HARPACTICOIDA: CANTHOCAMPTIDAE) FROM THE CARIBBEAN COAST OF COLOMBIA*

Juan M. Fuentes-Reinés1, Samuel Gómez2 & Edgar F. Dorado-Roncancio3

Abstract

Objectives: to report the first record ofC. sinaloensis for Colombia. Scope: to present a brief description of this material in order to support the identification of the newly found material. Methodology: Water samples were taken at Ciénaga Grande de Santa Marta Colombia using a 25 L bucket. Samples were filtered with a standard zooplankton­ net (45 μm mesh) and fixed and preserved in 70% ethanol. Harpacticoid were separated with a brush. Dissected specimens and appendages were mounted in glycerine. The dissected appendages were photo- graphed using a Kodak Easy Share C140 digital camera adapted to a compound microscope at a magnification of 1000X. Main results: Cletocamptus sinaloensis seems to be closely related to C. levis Gómez 2005, known from . The closeness of these species was assumed based on the general shape and number of setae of the mandibular palp (one-segmented with three setae), P2-P4 EXP3 and ENP2 with 5-5-4 and 3-3-2 elements respectively, length: width ratio of the caudal rami, and ornamentation of the anal operculum with two rows of strong spinules. Nevertheless, they can be separated by 1) the armature complement of the antennal exopod, 2) length of the exopodal lobe of the female P5, 3) relative length of the P3ENP, 4) number of setae on the female P6. Conclusions: The specimen from Colombia bears the diagnostic features of C. sinaloensis as originally described, but shows subtle differences in the length of P1ENP, shape of seminal receptacle and relative length of P6.

Key words: distribution, coastal copepods, Caribbean Sea, crustaceans, zooplankton.

* FR: 2-III-18. FA: 26-III-18. 1 Universidad del Magdalena, Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada, A.A. 731. Santa Marta, Colombia. E-mail: [email protected] 2 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica Mazatlán, Joel Montes Camarena s/n, Mazatlán, Sinaloa, México. 3 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras - Invemar, Santa Marta, Colombia.

CÓMO CITAR: FUENTES-REINÉS, J.M., GÓMEZ, S. & DORADO-RONCANCIO, E.F., 2018.- Record of Cletocamptus sinaloensis (Copepoda: Harpacticoida: Canthocamptidae) from the Caribbean Coast of Colombia. Bol.Cient.Mus.Hist. Nat.U.de Caldas, 22 (2): 172-182. DOI: 10.17151/bccm.2018.22.2.12 Record of Cletocamptus sinaloensis (copepoda: harpacticoida: canthocamptidae) from the caribbean coast of Colombia 173 REGISTRO DE Cletocamptus sinaloensis (COPEPODA: HAPARTICOIDA: CANTHOCAMPTIDAE) DE LA COSTA CARIBE DE COLOMBIA

Resumen

Objetivos: Reportar el primer registro de C. sinaloensis para Colombia. Alcance. Presentar una breve descripción de este material para apoyar la identificación del nuevo material encontrado. Metodología: Se tomaron muestras de agua en Ciénaga Grande de Santa Marta Colombia utilizando un balde de 25 L. Las muestras se filtraron con una red estándar de zooplancton (malla con diámetro de poro de 45 μm) y se fijaron y conservaron en etanol al 70%. Los copépodos harpacticoides se separaron con un pincel. Las muestras disecadas y los apéndices se montaron en glicerina. Los apéndices disecados se fotografiaron usando una cámara digital Kodak Easy Share C140 adaptada a un microscopio compuesto con un aumento de 1000X. Resultados principales: Cletocamptus sinaloensis parece estar estrechamente relacionado con C. levis Gómez 2005, conocido en Brasil. La cercanía de estas especies se asumió en función de la forma general y el número de setas del palpo mandibular (un segmentado con tres setas), P2-P4 EXP3 y ENP2 con 5-5-4 y 3-3-2 elementos respectivamente, relación longitud: anchura de la rama caudal, y ornamentación del opérculo anal con dos filas de espínulas fuertes. Sin embargo, pueden separarse por 1) el complemento de armadura del exopodo antenal, 2) la longitud del lóbulo exopodal de la P5 de la hembra, 3) la longitud relativa del P3ENP, 4) el número de setas en la P6 de la hembra. Conclusiones: El espécimen de Colombia tiene las características diagnósticas de C. sinaloensis como se describió originalmente, pero muestra diferencias sutiles en la longitud de P1 ENP, en la forma del receptáculo seminal y en la lon- gitud relativa de P6.

Palabras clave: vertical stratification, strata, times, dry forest.

INTRODUCTION

The systematic position of the genus Cletocamptus Schmankewitsch, 1875 (Harpacticoida: Canthocamptidae Brady, 1880) is still controversial. Species of Cletocamptus can be found in estuaries and coastal lagoons, as well as in freshwater habitats (GÓMEZ et al., 2004, 2007; BOXSHALL & DEFAYE 2008), and hypersaline situations (GÓMEZ et al., 2004; SUÁREZ-MORALES et al., 2013), and the genus shows a wide distribution. Most species have been recorded at low altitude (0 – 600 m a.s.l.) e.g., C. nudus Gómez, 2005, C. sinaloensis Gómez, Fleeger, Rocha-Olivares & Foltz, 2004, C. samariensis Fuentes-Reinés, Zoppi de Roa & Torres, 2015 (GÓMEZ et al., 2005; FUENTES-REINÉS et al., 2015), but some of them are also known to 174 Juan M. Fuentes-Reinés, Samuel Gómez & Edgar F. Dorado-Roncancio inhabit high altitude localities (e.g., C. cecsurirensis Gómez, Scheihing & Labarca, 2007 from Salar de Surire, Chilean high Andean Plateau at 2265 m a.s.l (GÓMEZ et al., 2007), and C. gomezi Suárez-Morales, Barrera-Moreno & Ciros-Pérez, 2013 from Lake Alchichica at 4180 m a.s.l.) (SUÁREZ-MORALES et al., 2013).

Following FUENTES-REINÉS et al. (2015) and GÓMEZ et al. (2017), there are 29 valid species of Cletocamptus. Of these, 19 have been recorded in America. Species of Cletocamptus from America have been found in Argentina, Brazil, Chile, Colombia, Mexico and the United States (FLEEGER, 1980; MIELKE, 2000; GÓMEZ, 2005; GÓMEZ & GEE, 2009; FUENTES-REINÉS & SUÁREZ-MORALES, 2014; GÓMEZ & MORALES-SERNA, 2014; FUENTES-REINÉS et al., 2015; GÓMEZ et al., 2017). The knowledge about the presence of this genus in Colombia is still very limited; up to now, only four species: C. dominicanus Kiefer 1934, C. helobius Fleeger, 1980, C. nudus Gómez 2005, and C. samariensis Fuentes-Reinés, Zoppi de Roa & Torres, 2015, have been reported from three Caribbean localities of Colombia (Pozos Colorados in Santa Marta, Magdalena, Laguna Navío Quebrado, La Guajira, and in a temporal pond in Puebloviejo, Magdalena) (FUENTES-REINÉS & SUÁREZ- MORALES, 2014; FUENTES-REINÉS et al., 2015, GÓMEZ et al., 2017). The fauna from Colombia has received little attention despite the number of fresh, marine and brackish systems in both the Atlantic and Pacific coasts of the country and additional new species and records of harpacticoids are expected to be found in future studies.

Here we present the first record of C. sinaloensis in northern Colombia (), and Caribbean Sea which expands the regional distributional range of this copepod in northern South America. The aim of this paper is to report the first record of C. sinaloensis for Colombia and to present a brief description of this material in order to support the identification of the newly found material.

MATERIALS AND METHODS

Water samples were taken at Cienaga Grande de Santa Marta Colombia (10°52´11.25” N and 74°19´31.64” W) in April of 2015. Water salinity was measured with a WTW 3111 conductivity meter. Water samples­ were collected using a 25 L bucket. Samples were filtered with a standard zoo­plankton net (45 μm mesh size) and fixed and preserved in 70% ethanol. Harpacticoid copepods were separated from the sediment with a brush. Dissected specimens and appendages were mounted in glycerine. The dissected appendages were photographed using a Kodak Easy Share C140 digital camera adapted to a compound microscope at a magnification of 1000X. Identification of this species of Cletocamptus followed the keys and descriptions by GÓMEZ et al. (2004); GOMEZ (2005), WELLS (2007) and GÓMEZ & GEE (2009). The bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 172-182 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Record of Cletocamptus sinaloensis (copepoda: harpacticoida: canthocamptidae) from the caribbean coast of Colombia 175 specimens were measured in lateral position, from the anterior end of the rostral area to the posterior margin of the caudal rami. Morphological­ nomenclature follows HUYS & BOXSHALL (1991). The following abbreviations are used in the descriptions: P1-P6, first to sixth swimming legs; EXP, exopod; ENP, endopod. The specimens were deposited in the collection held at the Museo de Colecciones Biológicas from Universidad del Atlántico, (UARC), Barraquilla- Atlántico, Colombia.

RESULTS

Order HARPACTICOIDA G.O. Sars, 1903 Family CANTHOCAMPTIDAE Brady, 1880 Genus Cletocamptus Schmankevitsch, 1875 Cletocamptus sinaloensis Gómez, Fleeger, Rocha-Olivares & Foltz, 2004 (Figs. 1-3) Material examined: 2 adult females (UARC329M).

Description of female

The studied specimens (2 adult females) agree with the descriptions and illustrations by GÓMEZ et al. (2004) and GÓMEZ (2005). Body length of the Colombian females ranged between 630 µm to700 µm (n = 2). Body shape (Fig. 1A) as for the genus. Ventral and dorsal surface of urosomites ornamented with transverse rows of spinules as illustrated (Figures 1B-C). Seminal receptacle as in figure 1D. Dorsal surface of anal somite (Figure 1E) ornamented with proximal transverse rows of minute spinules (arrowed in figure 1E) and transverse rows of stronger spinules. Anal operculum with two rows of strong spinules (Figure 1F). Caudal rami about 1.3 times as long as wide (Figure 2A), with seven elements.

Antennule (Figure 2B) with six segments.

Antenna (Figure 2C) with small coxa. Allobasis armed with two abexopodal setae. Free endopodal segment with inner strong spinules proximally and subdistally, with two lateral inner spines and five distal elements. Exopod one-segmented, with one lateral small and one apical long seta, and two spinules in each side (arrowed in Figure 2D).

Mandibular palp (Figure 2E). represented by 1 small segment bearing 2 naked setae, accompanied by 1 slender seta nearby (arrowed in figure 2E).

Arthrite of praecoxa of the maxillule (Figure 2F), armed with seven distal spines and one lateral strong seta, the latter ornamented with long spinules (arrowed in Figure 2F). 176 Juan M. Fuentes-Reinés, Samuel Gómez & Edgar F. Dorado-Roncancio

Figure 1. Cletocamptus sinaloensis. Female from Ciénaga Grande de Santa Marta Colombia. A: Habitus. B. Urosoma, ventral view. C. Idem, dorsal view. D. Seminal receptacle. E. Anal somite, dorsal view. F. Anal operculum bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 172-182 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Record of Cletocamptus sinaloensis (copepoda: harpacticoida: canthocamptidae) from the caribbean coast of Colombia 177

Figure 2. Cletocamptus sinaloensis. Female from Ciénaga Grande de Santa Marta Colombia. A. Caudal rami, dorsal view. B. Antennule. C. Antenna. D. Antenal exopod. E. Mandibular palp. F. Maxillule. 178 Juan M. Fuentes-Reinés, Samuel Gómez & Edgar F. Dorado-Roncancio

Figure 3. Cletocamptus sinaloensis. Female from Ciénaga Grande de Santa Marta Colombia. A. P1. B. P2. C. P3. D. P4 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 172-182 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Record of Cletocamptus sinaloensis (copepoda: harpacticoida: canthocamptidae) from the caribbean coast of Colombia 179 P1-P4 EXP three-segmented, distal segments with 4,5,5,4 setae/ spines, respectively. ENP two-segmented; P1-P4 ENP2 with 3, 3, 3, 2, setae, respectively (Figures 3A- D). Inner seta of P1ENP1, P2EXP2–3; P3EXP2–3, and P4EXP2 with a brush tip.

P5 (Figure 4A). Exopod and baseoendopod fused. Endopodal lobe 1.6 times as long as exopod, armed with six elements. Exopodal lobe armed with five elements, plus outer basal element.

P6 vestigial, represented by median plate in anterior half of second urosomite (first genital somite) with a long seta (Figure 4B).

A B

Figure 4. Cletocamptus sinaloensis. Female from Ciénaga Grande de Santa Marta Colom- bia. A. P5 (The arrow points at the seta 3). B.P6 180 Juan M. Fuentes-Reinés, Samuel Gómez & Edgar F. Dorado-Roncancio Distribution and ecology

Cletocamptus was originally described from Mexico (GÓMEZ et al., 2004), but is also known from Brazil (GÓMEZ, 2005). In Colombia this species was found in Ciénaga Grande de Santa Marta, Magdalena, on the Caribbean coast of Colombia, and represents a range extension of the species to the Guajira province sensu MORRONE (2014) in the Caribbean coast of Colombia. Ciénaga Grande de Santa Marta is a shallow swamp (depth 0.5-1.5m), with following water chemistry at the date: 31.2° C, pH = 8.9, salinity = 15PSU, dissolved oxygen = 7.86mg/L.

DISCUSSION

The specimens of Cletocamptus sinaloensis examined (two adult females) agree with the descriptions and illustrations by GÓMEZ et al. (2004) and GÓMEZ (2005). This species can be easily recognized by a unique combination of characters including: 1) antennal exopod one-segmented with two setae, 2) mandibular palp with three elements, 3) arthrite of maxillule with a strong and spinulose lateral seta , 4) female P2-P4 EXP3 and ENP2 with 5-5-4 and 3-3-2 elements respectively, 5) anal operculum with two rows of strong spinules, 6) caudal rami of about 1.3-1.5 times as long as wide, and 7) caudal setae IV and V separated, not fused. These distinctive characteristics also were observed in the specimens from Colombia.

Cletocamptus sinaloensis seems to be closely related to C. levis Gómez 2005, known from Brazil. The closeness of these species was assumed based on the general shape and number of setae of the mandibular palp (one-segmented with three setae), P2-P4 EXP3 and ENP2 with 5-5-4 and 3-3-2 elements respectively, length:width ratio of the caudal rami, and ornamentation of the anal operculum (with two rows of strong spinules). Nevertheless, they can be separated by 1) the armature complement of the antennal exopod (with three setae in C. levis (GÓMEZ, 2005, fig 18B ), but with two setae in C. sinaloensis (GÓMEZ et al., 2004,fig 26B; GÓMEZ 2005, fig, 8B, present data, fig 2D)), 2) length of the exopodal lobe of the female P5 (reaching insertion site of outermost baseoendopodal seta in C. levis (GÓMEZ 2005, fig 17B), but shorter in C. sinaloensis (GÓMEZ et al., 2004, fig 25B; GÓMEZ 2005, fig 7B, present paper, fig 4A)), 3) relative length of the P3ENP (barely reaching the tip of P3 EXP1 in C. levis (GÓMEZ et al., 2004, fig 20A), but reaching the middle of P3 EXP2 in C. sinalonesis (GÓMEZ et al., 2004, fig 28A; GÓMEZ 2005, fig 10A; present paper, fig 3C)), 4) number of setae on the female P6 (with two setae in C. levis, being the outer element longest (GÓMEZ 2005, fig 17A), but with one seta only in C. sinaloensis (GÓMEZ et al., 2004, fig 25A, GÓMEZ 2005, fig 7A, present paper, fig 4B)).

The specimens from Colombia are identical in most aspects to those recorded from

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 172-182 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Mexico and Brazil. Nevertheless, some subtle differences were observed:, 1) the shape Record of Cletocamptus sinaloensis (copepoda: harpacticoida: canthocamptidae) from the caribbean coast of Colombia 181 of seminal receptacle (circular in the Mexican and Colombian populations (GÓMEZ et al., 2004, fig 25A, present paper, fig 1D), but oval in the Brazilian material (GÓMEZ 2005, fig 7A)), 2) relative length of the seta of P6 (longer in the specimens from Colombia (present paper, fig 4B) than the Mexican and Brazilian population (GÓMEZ et al., 2004, fig 25A; GÓMEZ, 2005, fig 7A)). Overall, we do not regard such differences as evidence enough to consider our specimens as representatives of a new species.

Key for the identification of the nominal species of Cletocamptus recorded in Colombia

1A. P1 ENP1 without inner seta, P4 ENP represented by a single seta, female P5 EXP and ENP with 5 and 3 setae respectively, male P5 EXP and ENP with 3 and 3 setae respectively……………………………………………….. C. helobius* Fleeger, 1980 *This record from Colombia should be revised; it might represent a new species (Gómez et al., 2017). 1B. P1 ENP with inner seta, P4 ENP one- or two-segmented ...... 2A 2A. P4 ENP two-segmented, P3 ENP2 with 3 setae, antennal exopod elongate, one- segmented with 2 setae…………………………………………………………. 3A 2B. P4 ENP one segmented, P3 ENP2 with 5 setae, antennal exopod minute, one-segmented, with 1 seta, caudal rami about 2 times as long as wide, male and female P5 EXP and ENP separated by a small notch, male P5EXP with 4 setae …………………………………………………..…… C. dominicanus Kiefer, 1934 3A. P3-P4 EXP3 with 5-4 elements respectively, anal operculum with 2 rows of strong spinules, caudal rami about 1.3-1.5 time as long as wide, female P6 with 1 seta, male and female P5 EXP and ENP separated by a deep notch, male P5 EXP with 4 setae………………....C. sinaloensis Gómez, Fleeger, Rocha-Olivares & Foltz, 2004 3B. P3-P4 EXP3 with 6-5 elements respectively, distal row of spinules on anal operculum absent or present, caudal rami about 1.5 times as long as wide, female P6 with 2 setae, male and female P5 EXP and ENP separated by deep notch, female P5 EXP with 4 or 5 setae, male P5 EXP with 3 or 4 setae ………………………………….…………………4A 4A. Distal row of spinules on anal operculum present, female P5 EXP with 4 setae, male P5 EXP with 3 setae….……...... C. samariensis Fuentes-Reinés, Zoppi de Roa & Torres, 2015 4B. Anal operculum bare, female P5 EXP with 5 setae, male P5 EXP with 4 setae………………………………………………………… C. nudus Gómez, 2005 182 Juan M. Fuentes-Reinés, Samuel Gómez & Edgar F. Dorado-Roncancio REFERENCES

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Angie Patiño-Montoya1 & Alan Giraldo2

Resumen

Objetivo: evaluar la eficiencia del uso de extractos vegetales y sustancias de acceso común a la comunidad como método alternativo para el control del caracol gigante africano. Alcance: incentivar la investigación sistemática de sustancias alternativas para el control de caracol gigante africano y fortalecer las acciones de manejo de esta especie invasora. Metodología: se realizaron 25 ensayos de laboratorio para evaluar el efecto molusquicida de los extractos vegetales de guayacán rosado (Tabebuia rosea), matarratón (Gliricidia sepium), comino (Cuminum cyminum), y cerveza, utilizando molusquicida comercial (metaldehído) como control negativo y agua destilada como control positivo. Cada ensayo estuvo compuesto de 15 individuos de caracol gigante africano, dispuestos en un terrario (60x30x20 cm) con piso de tierra esterilizada, comida en exceso (herbáceas en general) y entrada de aire constante. Principales resultados: se recolectaron y procesaron 375 individuos de caracol gigante africano, con longitud promedio de la concha de 39,1 mm ± 12,6 mm y peso promedio de 6,98 g ± 7,3 g. Solamente los tratamientos con producto comercial (56%) y extracto de comino registraron muertes, observándose con este tratamiento signos de estrés fisiológico similares a los exhibidos por los individuos expuestos al molusquicida comercial. Conclusiones: no se encontraron evidencias concluyentes de la eficacia del extracto de guayacán rosado, matarratón o cerveza como sustancia alternativa para el control del caracol gigante africano. Se sugiere continuar con el proceso de experimentación con el extracto de comino, aunque se hace necesario reglamentar los protocolos utilizados para evaluar el efecto de sustancias alternativas de potencial uso para el control del caracol gigante africano.

Palabras clave: especie invasora, metaldehído, Mollusca, Tabebuia, Gliricidia, Cuminum, cerveza.

* FR: 10-II-18. FA: 11-III-18. 1 Universidad del Valle, Facultad de Ciencias Naturales y Exactas, Departamento de Biología, Grupo de Investigación en Ecología Animal. Cali, Colombia. E-mail: [email protected] 2 Universidad del Valle, Facultad de Ciencias Naturales y Exactas, Departamento de Biología, Grupo de Investigación en Ecología Animal. Cali, Colombia. [email protected]

CÓMO CITAR: PATIÑO, A. & GIRALDO, A., 2018.- Valoración de metodología alternativa para el control del caracol gigante africano (Achatina fulica). Bol.Cient.Mus.Hist.Nat.U.de Caldas, 22 (2): 183-192. DOI: 10.17151/ bccm.2018.22.2.13 184 Angie Patiño-Montoya & Alan Giraldo VALUATION OF ALTERNATIVE METHODOLOGY FOR THE CONTROL OF THE GIANT AFRICAN SNAIL (Achatina fulica)

Abstract

Objectives: to evaluate the efficiency of the plant extracts and substances of common access to the community as an alternative method for the control of the African giant snail. Scope: encourage the systematic investigation of alternative substances for the control of the African giant snail and strengthen the management actions of this invasive species. Methodology: Twenty-five laboratory trials were carried out to evaluate the molluscicidal effects of vegetal extracts of Pink Guayacan (Tabebuia rosea), Matarraton (Gliricidia sepium), Cumin (Cuminum cyminum), and beer, using commercial molluscicide (metaldehyde) as negative control and distilled water as a positive control. Each trial consisted of 15 individuals of African giant snails arranged in a terrarium (60x30x20 cm) with sterile ground floor, excess food (herbaceous in general) and constant air intake. Main results: A total of 375 individuals of African giant snails, with an average shell length of 39.1 mm ± 12.6 mm and average weight of 6.98 g ± 7.3 g. were collected and processed. Only treatments with the commercial product (56%) and cumin extract recorded deaths with signs of physiological stress similar to those exhibited by individuals exposed to the commercial molluscicide. Conclusions: No conclusive evidence was found of the efficacy of the extract of Pink Guayacan, Matarraton or beer as alterna- tive substances for the control of the African giant snail. It is suggested to continue with the experimentation process with the cumin extract, although it is necessary to regulate the protocols used to evaluate the effect of alternative substances of potential use for the control of the African giant snail.

Key words: beer, invasive species, metaldehyde, Mollusca, Tabebuia, Gliricidia, Cuminum.

INTRODUCCIÓN

El caracol gigante africano (Achatina fulica) es un molusco gasterópodo de la familia Achatinidae. Esta especie se encuentra generalmente asociada con las zonas urbanas, en especial los sectores de bajos recursos económicos, lo que sumado a su rol como hospedero intermediario de parásitos como Angiostrongylus cantonensis y Angiostrongylus costaricensis causantes de meningitis eosinofílica y angiostrongiliasis abdominal respectivamente, su alta capacidad de adaptación y su impacto documentado sobre cultivos de interés comercial como el de arroz y papaya (FONTANILLA, 2010; MOLINA, 2013; CHACÓN & LOLLOBRIGIDA, 2014; GOLDYN et al., 2016, CORDOBA et al., 2017, PATIÑO-MONTOYA et al., 2018), han permitido incluirla en la lista de las 100 especies exóticas invasoras más peligrosas del mundo (LOWE

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 183-192 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre et al., 2000). Valoración de metodología alternativa para el control del caracol gigante africano (Achatina fulica) 185 En el mundo, la investigación sobre el control del caracol gigante africano se remonta a comienzos del siglo pasado, al tener como punto de partida iniciativas direccionadas al control biológico a partir de la introducción de un potencial depredador del molusco, siendo descartada la mayor parte del tiempo (GERLACH, 2001). Durante los últimos 50 años, el control físico y químico, consistente en la recolección manual y posterior eliminación por medios químicos, generalmente sal común (NaCl), cal viva (Ca2OH), o el uso de cebos con metaldehído (C8H16O4), u otro atrayente/repelente, han sido los métodos más utilizados (MOREAU et al., 2015; GARCÉS-RESTREPO et al., 2016). Sin embargo, el alto costo económico asociado a la implementación de este tipo de control, han impulsado a la comunidad científica a identificar metodologías alternativas, a través de procesos de investigación científica sistemática para fortalecer las iniciativas de control y manejo de las poblaciones (ESTÉVEZ et al., 2015; COVA et al., 2017).

En términos generales, las estrategias de control físico y químico, han demostrado una baja eficiencia en su propósito, acompañadas de daños colaterales al entorno, como acidificación del suelo y muerte de especies nativas debido a la baja especificidad de los cebos suministrados (ANDREWS, 2012; MOREAU et al., 2015). Por lo tanto, se hace necesario direccionar los esfuerzos hacia una estrategia integral de manejo, que no se fundamente en las acciones de erradicación directa, sino que de manera sistemática incremente el papel de las comunidades locales en las acciones de control, atenuando el impacto de la especie invasora (GARCÉS-RESTREPO et al., 2016). Una alternativa para alcanzar este propósito ha sido la identificación de sustancias molusquicidas de fácil acceso para las comunidades locales y con un menor efecto colateral. Estas sustancias han sido obtenidas a partir de extractos elaborados con especies de plantas propias de cada región, que de acuerdo con el saber etnocultural, presentan actividad molusquicida, especialmente de las familias Bignonaceae, Euphorbiacea, Apiaceae o Fabaceae, familias vegetales que contienen antraquinonas y polifenoles en órganos como las hojas, las semillas o el tallo (GOVINDAPPA et al., 2013; YADAVH & SINGH, 2014; SELVI et al., 2015; VIEIRA et al., 2016; NAWASH et al., 2013; SOUSA et al., 2017).

En Colombia, el control del caracol gigante africano se encuentra a cargo de las Corporaciones Autónomas Regionales (CAR) por decreto del Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial (MAVDT, 2011). Actualmente, la medida de control dispuesta por la autoridad ambiental es la recolección manual y posterior tratamiento de los individuos con cal viva o sal común (GIRALDO et al., 2014; GARCÉS-RESTREPO et al., 2016). Recientemente, GARCÉS-RESTREPO et al. (2016) propusieron una metodología basada en la exposición del molusco a extractos vegetales de fácil acceso, sugiriendo el extracto de guayacán rosado (Tabebuia rosea) como alternativa para el control, debido a su actividad molusquicida. Con la presente investigación se propone evaluar el uso de otros tipos de especie planta o producto 186 Angie Patiño-Montoya & Alan Giraldo derivado para el control de caracol gigante africano y se evalúa la eficiencia de esta propuesta metodológica, destacando elementos a mejorar.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se recolectaron especímenes de caracol gigante africano (Achatina fulica) en la zona urbana del municipio de Santiago de Cali, departamento del Valle del Cauca, Suroccidente colombiano. Esta es una ciudad capital, con población aproximada de 2.500.000 de habitantes, que se localiza a la margen izquierda del río Cauca, a una elevación promedio de 1000 m sobre el nivel del mar. La precipitación anual es del orden de 900 mm y la temperatura ambiente varía entre 23°C y 30°C, siendo la vegetación dominante de tipo bosque seco tropical (Bs-T) (PATIÑO-MONTOYA & GIRALDO, 2017).

Figura 1. Ubicación de los sitios de recolección de especímenes de caracol gigante africano (Achatina fulica) en la ciudad de Cali, Valle del Cauca, Colombia. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 183-192 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Valoración de metodología alternativa para el control del caracol gigante africano (Achatina fulica) 187 Para realizar la recolección de los especímenes de estudio se siguieron las recomendaciones de manipulación dispuestas por el Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial (MAVDT, 2011), la captura se realizó mediante un muestreo de oportunidad, a partir de la información suministrada por la comunidad de los barrios Salomia y Siloé de Cali (Figura 1). En cada uno de los sitios establecidos, se buscaron activamente los individuos mediante inspección visual y por excavación hasta 10 cm de profundidad en las zonas con refugios potenciales. Todos los especímenes fueron recolectados manualmente y se dispusieron en bolsas sella fácil para su traslado al laboratorio de Ecología Animal de la Universidad del Valle, sede Meléndez. De acuerdo con la normativa ambiental vigente, no se requiere permiso de recolección o investigación de parte de la Autoridad Nacional de Licencias Ambientales (ANLA) para desarrollar trabajo de investigación en especies catalogadas como invasoras (MAVDT, 2008)

Se dispusieron seis tratamientos siguiendo las recomendaciones de SILVA et al. (2007) y KUMAR & SIMON (2016), tres fueron de extractos botánicos, guayacán rosado (Tabebuia rosea), matarratón (Gliricidia sepium) y comino (Cuminum cyminum), uno de cerveza y uno de producto molusquicida comercial, usando agua destilada como tratamiento control. Los extractos de guayacán rosado y matarratón fueron preparados a partir de hojas maduras, secadas en horno a 80oC por 24 horas, luego de triturarlas, se realizaron infusiones con agua destilada a una concentración 30 gr/50 ml, siguiendo el protocolo de GARCÉS-RESTREPO et al. (2016). Para preparar el extracto de comino, se preparó una solución de 55 gr de comino comercial en polvo (composición: extracto de Cuminum cyminum, harina de cereales y tartrazina) en 100 ml de agua destilada. La cerveza utilizada consistió en bebida comercial de cebada, malta y lúpulo fermentado, con concentración de alcohol del 4%, y el producto molusquicida comercial tuvo como principio activo metaldehído 5%.

Para evaluar el efecto molusquicida de los extractos y derivados botánicos, se realizaron cinco ensayos por cinco semanas para un total de 25 ensayos. De los 25 ensayos se destinaron tres para el extracto de matarratón, seis para el extracto de guayacán rosado, seis para el producto molusquicida comercial, tres para la cerveza, tres para el extracto de comino y se realizaron cuatro ensayos de control con agua destilada. Un ensayo constó de un terrario (60x30x20 cm) con 15 individuos seleccionados al azar, un piso de tierra esterilizada de 5 mm, comida en exceso (herbáceas en general) y entrada de aire constante (Figura 2).

Cada tratamiento consistió en 60 aspersiones para los extractos y derivados botánicos, la cerveza y el agua destilada, utilizando la dosis recomendada por la casa comercial (32Kg/Ha) para realizar la oferta del molusquicida comercial. Cada semana al terminar los ensayos, se contabilizaron la cantidad de muertes, además se midieron los individuos con un pie de rey y se pesaron con una balanza digital. Se siguió la normativa vigente para la disposición final de los individuos (MAVDT, 2008; MAVDT, 2011). 188 Angie Patiño-Montoya & Alan Giraldo

Figura 2. Caracol gigante africano (Achatina fulica). A. Caracol gigante africano alimentándose de materia vegetal del suelo en uno de los sitios de recolección (barrio Salomia, Cali). B. Especímenes de caracol gigante africano utilizados para el desarrollo de los experimentos de control. C. Condiciones experimentales de los ensayos.

Se describió la estructura de talla de los individuos recolectados a partir de un gráfico de distribución de frecuencias y se evaluó el efecto molusquicida de los tratamientos empleados, a partir de una prueba no paramétrica de varianza de Kruskall Wallis (KW), para la cual se consideró cada tratamiento como factor experimental y el número de individuos muertos por ensayo como variable de respuesta. Las pruebas estadísticas se realizaron en el programa PAST 3 ® y los gráficos en el programa Minitab 16 ®.

RESULTADOS

Fueron recolectados y procesados 375 individuos de caracol gigante africano, siendo la talla (longitud total) promedio de la concha de 39,1 mm ± 12,6 mm y el peso bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 183-192 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Valoración de metodología alternativa para el control del caracol gigante africano (Achatina fulica) 189 promedio de 6,98 g ± 7,3 g. Del total de individuos recolectados, 20 estuvieron en el intervalo de longitud de adulto (60,1 mm en adelante), 255 de adulto joven (30,1-60 mm) y 100 individuos de juvenil (0-30 mm) (Figura 3).

Figura 3. Distribución etaria de los individuos de A. fulica colectados en el barrio Salomia de Cali, Valle del Cauca.

Solamente los tratamientos con producto comercial (56%) y extracto de comino registraron muertes, aunque en este último solo se obtuvo una muerte. Sin embargo, con el tratamiento con comino se observaron signos de estrés fisiológico en los animales como inactividad, inanición y secreción de mucosa, en una intensidad menor al producto comercial.

Se establecieron diferencias significativas entre los tratamientos utilizados (KW, χ² 13,62, p = 0,0005), siendo la fuente de variación el tratamiento producto comercial. A este tratamiento se sometieron un total de 17 individuos juveniles, 62 individuos adultos jóvenes y 11 adultos, con 41% de muertes en juveniles, 58% en adultos jóvenes y de 63% para adultos.

DISCUSIÓN

La recolección manual es la forma de control del caracol gigante africano sugerida en Colombia, sin embargo, la mayor parte de los individuos recolectados para el desarrollo de este trabajo correspondieron a individuos juveniles y adultos, lo que sugiere que los esfuerzos de control (recolección manual) realizados por la autoridad ambiental han tenido un sesgo hacia individuos adultos, asociado a su detección y tendencia a permanecer en el mismo lugar (MARQUES, 2012; GARCÉS-RESTREPO et al., 2016). Probablemente, la alta disponibilidad de adultos jóvenes y juveniles que 190 Angie Patiño-Montoya & Alan Giraldo no se detecta durante las campañas de recolección, ya sea por su comportamiento (estivación) o el desplazamiento natural en busca de zonas de mejor oferta alimentaria, sigue manteniendo latente el problema y los impactos negativos de la especie en estos lugares (FONTANILLA, 2010), haciendo urgente la implementación de propuestas alternativas como lo sugieren GARCÉS-RESTREPO et al. (2016).

En este estudio se obtuvo mayor mortalidad con el producto comercial (metaldehído). Sin embargo, su uso a gran escala no es recomendable debido a la baja especificidad de los cebos (ANDREWS et al., 2012; MOLINA, 2013; MOREAU et al., 2015). De acuerdo con la literatura, el uso de extracto de guayacán rosado puede llegar a tener un 17% de mortalidad (GARCÉS-RESTREPO et al., 2016). Aunque, en los ensayos realizados en la presente investigación el extracto de esta planta no presentó actividad molusquicida, los extractos de algunos congéneres, como T. aurea, T. argentea y T. avellanedae, han demostrado una alta actividad molusquicida (KIM et al., 2013; GOVINDAPPA et al., 2013; RAMALASKSHIMI & MUTHUCHELIAN, 2015). Sin embargo, es importante destacar que las condiciones experimentales bajo las cuales se realizó el presente experimento fueron sustancialmente diferentes a las condiciones descritas en la literatura bajo las cuales se estableció el efecto molusquicida de todas estas especies vegetales. Por ejemplo, los procesos de extracción fueron realizados con etanol y los ensayos experimentales se realizaron bajo condiciones estrictas de laboratorio, de tal manera que las modificaciones en el proceso de extracción y las condiciones experimentales (tiempo del ensayo, tipo de terrario y la incorporación del piso de tierra) pudieron contribuir a la disminución de la eficacia del extracto.

Aunque el extracto de matarratón en su perfil fitoquímico presenta compuestos polifenoles (CRUZ et al., 2016; KUMAR & SIMON, 2016) y la cerveza contiene un 4% de alcohol, ambas sustancias no presentaron evidencia de acción molusquicida. Sin embargo, esta última ha sido ampliamente utilizada como cebo atrayente para recolectar moluscos terrestres por trampeo (CHACÓN & LOLLOBRÍGIDA, 2014).

De otro lado, a pesar de que extracto de comino, como aceite esencial, ha sido utilizado como control de moluscos acuáticos (SOUSA et al., 2017), su efecto sobre el caracol gigante africano no fue concluyente, aunque los especímenes expuestos al extracto de esta planta exhibieron condición de estrés fisiológico similares a las generadas por el molusquicida comercial. Sin embargo, la presencia de tartrazina en la presentación comercial de comino utilizado para obtener el extracto utilizado en los ensayos podría llegar a generar una reacción alérgica en los especímenes expuestos, como lo sugiere SÁNCHEZ (2013).

En conclusión, no se encontraron evidencias concluyentes de la eficacia del extracto de guayacán rosado, matarratón o cerveza como sustancia alternativa para el control

bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 183-192 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre del caracol gigante africano. Sin embargo, teniendo en cuenta que el extracto de Valoración de metodología alternativa para el control del caracol gigante africano (Achatina fulica) 191 comino ocasionó la muerte de una unidad experimental y que los especímenes expuestos exhibieron condiciones de estrés fisiológico similares a los que fueron observados con el uso del molusquicida comercial, se sugiere continuar con el proceso de experimentación con el extracto de esta planta. En este sentido, se hace necesario que la autoridad ambiental reglamente los protocolos utilizados para evaluar el efecto de sustancias alternativas de potencial uso para el control del caracol gigante africano. Específicamente, se requiere definir la procedencia de los especímenes que se van a utilizar en los ensayos, los procedimientos para obtener las sustancias experimentales que vayan a ser puestas a prueba, las características físicas de los terrarios a utilizar como unidades experimentales y las condiciones mínimas de diseño requeridas para establecer los efectos molusquicidas.

AGRADECIMIENTOS

A Vanessa Ayala, Humberto Calero, Andrés Carmona y Juan José Gallego por su colaboración durante el desarrollo del muestreo. Este trabajo fue cofinanciado por el Grupo de Investigación en Ecología Animal y el Departamento de Biología de la Universidad del Valle y hace parte del trabajo de investigación de maestría de Angie Patiño-Montoya, quien recibió una asistencia de docencia como estímulo académico por parte del programa de Postgrado en Ciencias Biología, durante el desarrollo de esta investigación.

REFERENCIAS

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Gabriel Rodríguez-G.1

Resumen

Objetivo: Describir la hembra de Atlides dahnersi Balint, Constantino & Johnson, 2003 y el macho de Adelpha justina maira Orellana, 1996; dos raras especies restringidas a los Andes de Colombia y la Sierra Nevada de Santa Marta respectivamente. Alcance: Se hace un recuento de los datos taxonómicos de cada especie, se describe la hembra de Atlides dahnersi y el macho de Adelpha justina maira que eran desconocidos hasta el momento. Metodología: el manuscrito se basa en material colectado por el autor en los últimos diez años. Principales resultados: Se presenta la proveniencia del nombre, se mejora la distribución de las dos especies, se muestran fotografías del macho y la hembra de Atlides dahnersi y las formas del macho de Adelpha justina maira. Conclusiones: este trabajo aporta al conocimiento de las especies de lepidópteros de Colombia y su distribución.

Palabras clave: lycaenidae, nymphalidae, lepidópteros.

DESCRIPTION OF THE Atlides dahnersi -Balint, Constantino & Johnson, 2003 FEMALE AND THE Adelpha justina maira Orellana, 1996 MALE IN COLOMBIA

Abstract

Objective: To describe the Atlides dahnersi female (Balint, Constantino & Johnson, 2003) and the Adelpha justina maira male (Orellana, 1996), two rare species restricted to the Colombian Andes and the Sierra Nevada de Santa Marta, respectively. Scope: A taxonomic data review of each species is carried out, and the description of the Atlides dahnersi female and the Adelpha justina maira male, which were unknown until now. Methodology: the manuscript is based on material collected by the author in the last 10 years. Main results: The provenance of the name is presented, the distribution of the two species is improved, and photographs of the Atlides dahnersi male and female and the male forms of Adelpha justina maira are included. Conclusions: this work contributes to the knowledge of the lepidopteran species of Colombia and their distribution.

Key words: lycaenidae, nymphalidae, lepidóptera.

* FR: 3-IV-18. FA: 12-V-18. 1 Grupo de Estudios Geológicos Especiales, Servicio Geológico Colombiano, Medellín: Email: gabrieldimera@ yahoo.com

CÓMO CITAR: RODRÍGUEZ, G.- Descripción de la hembra de Atlides dahnersi Bálint, Constantino & Johnson, 2003 y el macho de Adelpha justina maira Orellana, 1996, en Colombia. Bol.Cient.Mus.Hist.Nat.U.de Caldas, 22 (2): 193-199. DOI: 10.17151/bccm.2018.22.2.14 194 Gabriel Rodríguez-G. Descripción de la hembra de Atlides dahnersi

Atlides dahnersi Bálint, Constantino & Johnson, 2003; fue descrita a partir de material colectado en los alrededores de Cali, capital del departamento del Valle del Cauca, Colombia, en el río Aguacatal, cerro San Antonio, a una altitud entre 1800 y 2200 msnm, localizado en las estribaciones orientales de la Cordillera Occidental de los Andes de Colombia, sin que se reportaran otras localidades. El holotipo se depositó en el Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional en Bogotá.

El género Atlides, Hübner, 1819, es moderadamente diverso e incluye según Bálint et al. (2003) entre 11 y 13 especies. Actualmente en la lista de Butterflies of America aparecen descritas 16 especies excluyendo Thecla thargelia (BÁLINT et al., 2006), tres de las especies fueron descritas a partir de material colectado en Colombia: Atlides dahnersi Bálint, Constantino & K. Johnson, 2003; Atlides browni Constantino, Salazar & K. Johnson, 1993 y Atlides havila (Hewitson, 1865). También se ha reportado para Colombia Atlides polybe (Linnaeus, 1763) y Atlides inachus (Cramer, 1775).

En este trabajo se amplía el área de distribución de Atlides dahnersi, hasta el norte de la Cordillera Central de Colombia, en los alrededores de la ciudad de Medellín, capital del departamento de Antioquia, cerro del Padre Amaya, en el costado occidental del Valle de Aburrá y en el Alto de Las Palmas en las estribaciones orientales del mismo valle (Figura 3). Los especímenes fueron colectados a una altura entre 2200 y 2500 msnm y se describe la hembra de A. dahnersi a partir de dos especímenes colectados, los cuales en su cara ventral asemejan al macho de Atlides halljasoni Bálint, Kertész & Wojtusiak, 2006, pero en su cara dorsal tiene rasgos y distribución del color azul como A. dahnersi y fueron recolectados en la misma localidad de los machos. En ambas especies la hembra es desconocida. La descripción siguió como modelo las descripciones hechas por BÁLINT et al. (2003) y BÁLINT et al. (2006).

El registro de que el fenotipo de hembras descrito y los machos de Atlides dahnersni es una evidencia de apoyo pero no total de que los dos fenotipos representan la misma especie biológica que aquí se presenta. No se puede excluir que A. halljasoni también ocurra en Colombia, además, las alas marinas ventrales podrían no ser sexualmente dimórficas.

Hembra. 1♀: Colombia, departamento de Antioquia, El Retiro, 2000-2200 m, X-1999, G. Rodríguez leg. Colección Gabriel Rodríguez (CGR); 1♀: Colombia, de- partamento de Antioquia, Cocorná, 2000 m, 15-lX-2011, G. Rodríguez leg, (CGR). Macho. 3♂: Colombia, departamento de Antioquia, El Retiro, 2500 m, 20-06-1998, G. Rodríguez leg. (CGR); 1♂: Colombia, departamento de Antioquia, San Félix, 2500 m, 30-VI-1998, G. Rodríguez leg. (CGR). bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 193-199 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Descripción de la hembra de Atlides dahnersi Bálint, Constantino & Johnson, 2003 y el macho de Adelpha justina... 195 Descripción hembra. Longitud del ala anterior desde la base hasta el vértice 22 mm. Cabeza negra con la frente blanca; antenas negras, ojos marrones, peludos con anillos negros de color blanco en la parte delantera y posterior; tórax dorsalmente metálico azul verde. Abdomen azul verde metálico dorsal y naranjado ventral difiere al del macho que es amarillo. Ala dorsal anterior con color brillante azul metálico, con iridiscencia azul desde un ángulo lateral, borde negro con trazo distal intercelular negro y venas negras. Sin parche entre las venas R5 y M1 como el macho. Dorso del ala posterior similar al ala anterior en color y patrón, pero con las venas extendidas 3A y CuA2 resultante lóbulo tornal negro y cola filamentosa negra y más larga que en el macho. Cara ventral (Figura 1): Alas anterior y posterior de color pardo con venas negras fuertemente escaladas y líneas intercelulares negras que discurren paralelamente y tres manchas rojas en la base de la costa; entre el margen costal y la vena CuA1: área costal roja basal. La zona intercelular CuA1 y CuA2 muestran también coloración estructural, franjas negras; HWV similarmente coloreado y modelado al de FW pero el área basal y subasal, entre las venas CuA2 y 3A con una zona adicional roja, tornal y submarginal, extendiéndose entre las venas CuA y margen anal gris. Abdomen naranjado ventral. Área entre Sc+R1 y Rs de color pardo claro y sin línea intercelular negra, similar al diseño del macho de Atlides halljasoni (Figura 1).

Descripción del macho de Adelpha justina maira

Macho. 3♂: Colombia, departamento del Magdalena, Minca, 1500 m, 12/04/2014, G. Rodríguez leg. (CGR); 1♂: Colombia, departamento del Magdalena, San Pedro de La Sierra, 1500 m, 15/06/2017, G. Rodríguez leg. (CGR).

Adelpha justina maira (Orellana, 1996); según Willmott (2003), fue FRUHSTORFER (1915) quien introdujo el nombre de maira para un espécimen de la colección de Staudinger y la consideró como una subespecie colectada en Venezuela, declarando que correspondía a una forma de A. Justina justinella, la cual carecía del parche blanco en el ala posterior. Orellana, (1996, en WILLMOTT, 2003) utilizó el nombre de Adelpha justina maira y la descripción se basó en un espécimen hembra, el cual reposa en el ZMHU, sin que se sepa con certeza la localidad de colecta. Para WILLMOTT (2003), las características de las manchas naranjadas indican que se trata de una sub- especie diferente a A. Justina justinella de Venezuela y de acuerdo con la similitud que tiene el patrón alar de A. justina maira con la subespecie A. zina inachia que habita en la Sierra Nevada de Santa Marta, consideró como la localidad más probable de A. j. maira, la Sierra Nevada de Santa Marta, donde no se tenían registros de A. justina. 196 Gabriel Rodríguez-G.

Figura 1. A) y B) A. dahnersi, macho (El Retiro-Antioquia-Colombia). C) y D) A. dahanersi, hembra (El Retiro-Antioquia-Colombia). E) y F) A. halljasoni, macho (Provincia Morona-Santiago-Ecuador; Bálint et al., 2006. Fotografía tomada de http://www.butterfliesofamerica.com/) bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 193-199 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Descripción de la hembra de Atlides dahnersi Bálint, Constantino & Johnson, 2003 y el macho de Adelpha justina... 197

Figura 2. Cara dorsal y ventral de A. justina maira, macho, colectadas el mismo día y en la misma localidad (Minca-Sierra Nevada de Santa Marta-Colombia).

Para Colombia se reconocen tres subespecies de A. justina: Adelpha justina justina (C. Felder & R. Felder, 1881) la cual habita en los departamentos de Risaralda y Caldas, en ambas vertientes del río Cauca, en las cordilleras Occidental y Central; Adelpha Justina justinella (Fruhstorfer 1907), se colecta en el Macizo de Santander, parte norte de la Cordillera Oriental y Adelpha justina maira (Orellana, 1996), endémica de la Sierra Nevada de Santa Marta.

Se presenta en este trabajo la descripción del macho a partir de tres especímenes colectados y se confirma la distribución de esta subespecie para la Sierra Nevada de Santa Marta en el Norte de Colombia (Figuras 2 y 3).

Macho. Longitud promedia del ala anterior 2,35 cm. Los machos se diferencian de A. justina justina y A. justina justinella en el grosor de la banda postdiscal amarilla en

el ala anterior dorsal (AAD), entre las celdas Cu2- Cu1, siendo más grueso y notorio el 198 Gabriel Rodríguez-G.

amarillo entre las celdas M3-R5, además, no presenta la nube parda gris que tiene la subespecie A. justina justinella. La mancha blanca posdiscal del ala posterior es similar a la de la subespecie A. justina justinella siendo más grande y continua y extendiéndose

el blanco entre la vena radial y la vena subcostal hasta la vena Cu1, puede estar o no presente en el macho.

La subespecie, Adelpha justina maira habita en la Sierra Nevada de Santa Marta, vuela en zonas de bosque de niebla tropical premontano entre los 1800 msnm y 2200 msnm, se presenta junto a otras especies de adelpha como A. zina inachia, A. irmina, A. lycorias lara y localmente se puede traslapar con A. seriphia agregia que vuela gen- eralmente a mayor altitud (SALAZAR, 2000). Se encuentra en horas tempranas de la mañana, donde los machos bajan y se posan en bordes de caminos y carreteables con humedales pantanosos durante los meses de abril y noviembre. Es una especie rara y escasa en colecciones que no se ha reportado en publicaciones recientes sobre el género Adelpha en Colombia (SALAZAR, 2017).

Figura 3. Distribución geográfica de A. dahnersi y A. justina maira. bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre 2018. 193-199 bol.cient.mus.hist.nat. 22 (2) julio - diciembre Descripción de la hembra de Atlides dahnersi Bálint, Constantino & Johnson, 2003 y el macho de Adelpha justina... 199 Agradecimientos

El autor expresa su agradecimiento a Julián Salazar, por sus comentarios y correcciones al manuscrito y a los evaluadores Zolt Bálint y Carlos Prieto.

REFERENCIAS

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Esta exposición lanzada durante las pasadas Ferias de Manizales, en enero de 2018, tuvo el propósito de mostrar las maravillas del mundo de los insectos mediante el montaje de cajas entomológicas con los órdenes Coleoptera, Lepidoptera, Odonata, Phasmatodea y otras dos dedicadas a exhibir curiosidades de tan atractivos organismos, los más abundantes en el planeta tierra. Con textos de Julián A. Salazar E. y la asesoría de la Doctora Olga Lucía Hurtado, el montaje fue realizado por el personal del Centro de Museos liderado por José Omar López, Orlando Guerra y María Fernanda Zuluaga. Dicha muestra hizo un llamado de atención sobre la necesidad inminente de conservar los hábitats y preservar los bosques, hogar insustituible de tan magnificas criaturas, principales bioindicadores de nuestra riqueza biológica. Detalles: museo@ ucaldas.edu.co

b.- Inauguración del Centro Cultural Universitario Rogelio Salmona

La Universidad de Caldas inauguró el 16 de abril de 2018, en el comienzo de las celebraciones de sus 75 años, la primera etapa de este centro ubicado en el corazón de la comuna y campus universitario de Manizales. El Centro Cultural Universitario Rogelio Salmona fue concebido como un escenario para el impulso de las actividades culturales y científicas de la región y su primera parte está conformada por la biblioteca del Centro de Ciencias Francisco José de Caldas, el conservatorio de música y otros espacios. Su arquitectura se integra al paisaje urbano y natural sobre la ladera que hay entre la vía del barrio Fátima y la calle 66. Para la inauguración se convocó a 201 diversos estamentos de la universidad y el Centro de Museos participó con muestras de arqueología, geología e historia natural. En nuestro caso con varios ejemplares de vertebrados (aves, mamíferos y reptiles) e invertebrados (insectos), exhibidos durante esa semana de inicio. Detalles: [email protected]

c.- Registro del lorito orejiamarillo Ognorhynchus icterotis en el noroccidente de Caldas

Se trata de un raro lorito que según HILTY & BROWN (2001) se encuentra en peligro crítico o amenazado y que vuela entre los 2000 y 3400 msnm en localidades dispersas de las tres cordilleras, en especial la Central y Occidental, norte de Santander, occidente de Nariño, alto Patía hasta el noroccidente de Ecuador, habitando los bosques de palma de cera (Ceroxylon spp.). Aunque sus registros además incluyen el cerro Munchique (Cauca), laguna de San Rafael (Puracé) y cueva de los Guacharos (Huila), en tiempos recientes se logró avistar una importante población de la especie, de más de 35 individuos en el noroccidente de Caldas, municipio de Riosucio (marzo 18 de 2018), concretamente en el sector de Peñas Blancas y Arroyohondo a los 2700 msnm. No obstante, su presencia para la región no era de extrañar, pues se le conoce bastante bien en el municipio de Jardín, suroccidente de Antioquia, ubicado en la vertiente este de la Cordillera Occidental entre los 1800-3000 msnm (FLÓREZ-VALENCIA, 2004) y colindando de hecho con Riosucio en su zona limítrofe. Detalles: julian. [email protected] 202

d.- Presencia del género Braderochus Buquet, 1852 (Coleóptera: Cerambycidae, ) en Colombia

El género Braderochus Buquet es un pequeño grupo de singulares cerambícidos de tamaño mediano que habitan centro y sudamerica, anteriormente incluidos en los géneros Derobrachus y Titanus Serville (BLACKWELDER, 1946). Está consituido según BLEUZEN (1994) por 6 ó 7 especies, tres de las cuales: B. mundus White, B. jolyi Bleuzen y B. salcedoi Bleuzen; son conocidas para Venezuela, en tanto B. schuteae Bleuzen (= dentipes Chemsak) lo es de Honduras y Panamá. Las otras dos: B. levoiturieri Buquet (= hovorei Silva & Martins) la especie tipo del género; y B. retrospinosus Lameere fueron descritas para Colombia. En efecto, la primera de ellas habita en la región del Magdalena medio (Otanche y Muzo, Boyacá), mientras que restrospinosus está presente en nuestras regiones orientales, pero citada erróneamente 203 de Santa Fe de Bogotá. Adicionalmente, para el Chocó se ha registrado también a B. dentipes Chemsak (SILVA & MARTINS, 2005). La colección entomológica del museo tiene dos parejas de Braderochus, así: B. levoiturieri Buquet, Caldas: Manzanares- El Roble, IV-2005, ♂, C. Salazar leg. en MHN-UCa 272. Caldas: Pensilvania-El Higuerón, II-2001, ♀, M. Giraldo leg. en MHN-UCa 273; B. retrospinosus Lameere, Meta: Villavicencio-La Unión, 20-XI-2012, ♂ & ♀, G. Nielsen en MHN-UCa 274, 275. Detalles: [email protected]

e.- Oleria radina (Haensch, 1909) especie mimética del género Megoleria Constantino, 1999 (Lepidoptera, Nymphalidae, Ithomiinae)

Esta especie de Ithomiinae fue descrita originalmente de Colombia y tiene distribución andina. Efectivamente, según el doctor G. Lamas (com.pers.), este nombre de O. radina (a, b) parece corresponder a las poblaciones que existen en la vertiente este de la Cordillera Occidental hacia el norte, mientras que otras subespecies inéditas habitan el Chocó y las vertientes oeste y este de la Cordillera Central y el noroccidente de Ecuador (la Bonita). El patrón de coloracion y diseño de O. radina es muy similar al de las especies del género Megoleria Constantino, un género que cohabita con O. radina, específicamente conM. susiana sandra Constantino (c) que vuela en la zona suroeste de la Cordillera Occidental (Valle, Calima) y con M. susiana susanna (Staudinger, 1884) (d) que aparece en el sector noroeste de la misma cadena montañosa (Caldas, Chocó y Antioquia). (Detalles: [email protected]) 204

a c

b d f.- Carrikerella Hebard vs. Thesprotiella Giglio-Tos (Insecta: Mantodea)

Constituyen dos raros géneros de mántidos neotropicales conocidos por pocos ejemplares depositados en museos y que tienen homocromía y homotipia, al simular líquenes y hepáticas de la corteza de los troncos que habitan. De Carrikerella se han descrito tres especies basadas en especímenes tipo femeninos (SALAZAR & GOMES, 2018), en tanto Thesprotiella, 4 especies con tipos masculinos exceptuando T. bicorniculata Beier, 1942 del Brasil (EHRMANN & KOCAK, 2009). Es probable, como lo dejan entrever recientes estudios exploratorios del orden Mantodea, que ambos géneros sean una misma entidad debido a sus cerradas afinidades morfológicas entre ellos, lo que aumentaría la diversidad de este grupo de mantis. Detalles: julianmantis@ gmail.com g.- Boletín Científico en SCIMAGO JOURNAL RANK-SJR Quartil 1 (Q1)

Una reciente y excelente noticia relacionada con nuestra revista fue publicada por el índice internacional SCIMAGO JOURNAL RANK que mide la influencia científica de las revistas académicas para el 2017. En su nueva clasificación, el boletín subió al puesto noveno dentro de las primeras 50 publicaciones nacionales, siendo una de las tres que ascendió al Quartil No 1, junto a la revista KEPES (puesto 17) y la revista Colombia Internacional. Este honroso lugar otorga aún más prestigio al boletín por su alto impacto y a la Universidad de Caldas que la posiciona con el mayor número de revistas en Q 1 en Colombia. La Institución caldense cuenta con cinco revistas 205 en Scopus: dos en Q1, (Boletín Científico del Centro de Museos y Kepes) una Q3, (Jurídicas) otra en Q4 (Discusiones Filosóficas) y otra a la espera de la inclusión en la medición. Esto obedece al proceso que se ha venido realizando en coordinación con los Editores y Facultades a través de la implementación de una estrategia orientada al mejoramiento y sostenibilidad de las revistas científicas de la Institución, especificó la Vicerrectora de Investigaciones y Posgrados Luisa Fernanda Giraldo Zuluaga. Detalles: [email protected] 206 AUTORES

Mariano Altamiranda. Doctorado en Biología. Universidad del Atlántico. Barranquilla, Atlántico, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0003- 1453-3214. Google Scholar: scholar.google.es/citations?user=KqNbrhIAAAAJ&hl=es Jhon Jairo Amaya. Pregrado en Biología. Universidad de los Llanos. Villavicencio, Meta, Co- lombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0001-8891-5632. Google Scholar: https://scholar.google.es/citations?view_op=list_works&hl=es&user=WQoX nTUAAAAJ&gmla=AJsN-F6qj2BZ56kEt3c_emB6IV6zvhonsmFuktsuaU9e1u7t2n7gruZ- cj934nKmp0Jj4RUnT5atr6XFXCoh252I2TBMDPia3t8LcsZdMhtr4JbLhp7IaX2p6ZXapT- G0iwlWUq2o9tZiOOuixjtL0TpEjP60aeS9rOw Andrés Felipe Aponte. Pregrado en Biología. Universidad de los Llanos. Villavicencio, Meta, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000- 0002-1308-6769. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?view_op=list_ works&hl=en&user=f0i5pBcAAAAJ Jorge Enrique Avendaño. Maestría en Ciencias Biológicas. Universidad de los Andes. Bo- gotá, Cundinamarca, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-8707-3987. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?user=J6SRzsc AAAAJ&hl=es&oi=ao Tito Bacca. Doctorado en Entomología. Universidad del Tolima. Ibagué, Tolima, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: (0000-0001-1724-2304. Google Scholar: https://scholar.google.es/citations?user=VHruCsEAAAAJ&hl=es Álvaro Botero. Maestría en Recursos Naturales. Universidad del Quindío. Armenia, Quindío, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0003-2173-3396. Google Scholar: scholar.google.es/citations?user=64WqJ_4AAAAJ&hl=es Miguel Ángel Cabrera. Pregrado en Ingeniería Agronómica. Universidad de Caldas. Man- izales, Caldas, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-6967-1473. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?hl=es&user= KsUZWLMAAAAJ&sortby=title&view_op=list_works&gmla=AJsN-F7yJoyIlEzDgESne- AETL4G4LTjSTU6PnZTOxgWiRDhIqt4cr9OPMM_Bh9vKz_td7nft5lKJWmDq3HB- mifmr0qj4_O2OfQ Néstor Daniel Castaño. Pregrado en Biología. Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0003-0783- 8538. Google Scholar Jessica Díaz. Pregrado en Biología. Universidad de los Llanos. Villavicencio, Meta, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-7757-0170. Google Scholar: https://scholar.google.es/citations?view_op=new_articles&hl=es&imq=Jessic a+D%C3%ADaz-C%C3%A1rdenas Brayan Díaz. Pregrado en Biología. Universidad del Atlántico. Barranquilla, Atlántico, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0003-1308-4146. Google Scholar 207

Edgar Fernando Dorado. Pregrado en Biología. INVEMAR. Santa Marta, Magdalena, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-0321- 5416. Google Scholar: https://scholar.google.es/citations?hl=es&authuser=1&user=IJym4Z QAAAAJ Linda Marcela Franco. Doctorado en Ecología. Universidad del Tolima. Ibagué, Tolima, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-2463-5997. Google Scholar: scholar.google.es/citations?hl=es&user=xu-s868AAAAJ Juan Manuel Fuentes. Maestría en Ciencias Biológicas. Universidad del Magdalena. Santa Marta, Magdalena, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0001-5809-4271. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?view_op=list_ works&hl=es&user=DuVLQCkAAAAJ Natalie Gamboa. Pregrado en Biología. Universidad de los Llanos. Villavicencio, Meta, Colom- bia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0001-6743-4741. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?user=oZsPocEAAAAJ&hl=en&authuser=1 Alan Giraldo. Doctorado en Oceanografía. Universidad del Valle. Cali, Valle, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0001-9182-888X. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?user=mvUuXBgAAAAJ&hl=es Samuel Enrique Gómez. Doctorado en Ciencias. Universidad Autónoma de México. Mazatlán, Sinaloa, México. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-8597-8846. Google Scholar: https://scholar.google.com.mx/citations?user=7EC 7cZEAAAAJ&hl=es Alberto Grajales. Doctorado en Ciencias Agrarias. Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002- 4665- 3758. Google Scholar: https://scholar.google.com.co/citations?user=yg_lOpoAAAAJ&hl=es Sebastián Grajales. Pregrado Biología. Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID. Google Scholar Giovany Guevara. Doctorado en Biología. Universidad del Tolima. Ibagué, Tolima, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-2373-1805. Google Scholar: scholar.google.com/citations?user=t6ogwDYAAAAJ&hl=en Efraín Reinel Henao. Doctorado en Ciencias Biológicas. ICN. Bogotá, Cundinamarca, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-5482-6145. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?user=s4aPxSQAAAAJ&hl=es Andrés Franco Herrera. Doctorado en Oceanografía. Universidad Jorge Tadeo Lozano. Bogotá, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002- 9809-8151. Google Scholar: https://scholar.google.es/citations?user=X6RLS70AAAAJ&hl=es Neis José Martínez. Maestría en Biología. Universidad del Atlántico. Barranquilla, Atlántico, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-7815-1437. Google Scholar. ResearchGate: www.researchgate.net/profile/Neis_Martinez_Hernandez Oscar Mora. Ingeniero Agrónomo. Universidad de Nariño. Pasto, Nariño, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID. Google Scholar 208

Andrea Morales Rozo. Maestría en Ciencias Biológicas. Universidad de los Llanos. Vil- lavicencio, Meta, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-6920-8438. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?hl=en&user=w mz4jLUAAAAJ&view_op=list_works&sortby=title Carlos Andrés Páez. Pregrado en Biología. Conservación Internacional. Bogotá, Cundina- marca, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-4730- 6926. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?hl=es&user=xEZH1LAAAAAJ& view_op=list_works&gmla= Jorge Enrique Paramo. Doctorado en Ecología Marina. Universidad del Magda- lena. Santa Marta, Magdalena, Colombia. Correo electrónico: jparamo@unimagda- lena.edu.co. ORCID: 0000-0002-8380-2716. Google Scholar: https://scholar.google.com/ citations?user=IFyCA44AAAAJ Angie Patiño Montoya. Maestría en Ciencias Biológicas. Universidad del Valle. Cali, Valle, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0003- 3309-2346. Google Scholar: https://scholar.google.es/citations?user=trDaqyQAAAAJ&hl=es Daniel Giovanny Pérez. Maestría en Ciencias Biológicas. Universidad Jorge Tadeo Lozano. Santa Marta, Magdalena, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-2882-2538. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?use r=VbXshdUAAAAJ&hl=es Juan Camilo Puerta. Pregrado en Biología. Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Co- lombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0001-5405-239X. Google Scholar: scholar.google.es/citations?hl=es&user=qvP2f40AAAAJ&sortby=title&vi ew_op=list_works&gmla=AJsN Héctor Ramírez Chaves. Doctorado en Biología. Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-2454- 9482. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?user=u1TM6jIAAAAJ&hl=en Andrea Amalia Ramos. Doctorado en Ciencias Agrarias. ICA. Bogotá, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-4371-0040. Google Scholar Carlos Andrés Restrepo. Pregrado en Biología. Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Colombia. Correo electrónico: CarlosaBiologí[email protected]. ORCID: 0000-0003-1266-6232. Google Scholar: scholar.google.es/citations?hl=es&user=DkaFOPAAAAAJ Jacobo Robledo Buriticá. Pregrado en Ingeniería Agronómica. Universidad de Cal- das. Manizales, Caldas, Colombia. Correo electrónico: jacobo.501220070@ucaldas. edu.co. ORCID: 0002-9590-7929. Google Scholar: https://scholar.google.com/ citations?hl=es&user=hIOw8_oAAAAJ&view_op=list_works&authuser=2&gmla=AJsN- F5BWm4J9D0JWWFOk24ZlmZ5PqDcPRUTZbrhxBFlO-rx19V-12_fWDdfjGGPRwC- s5yCYa5iKjEW9E5MP4LFxJ7bMNAK84IBhjovDw0l7ZyIJpCXoa-0t7ASvTOV01pKr- jmqawg_OrX0DGdjZrwIyZRoJgzWSoZ0zDsd6j0xn_eOvCLB3ddJrYxN-On2GTJZz-M5Y- mIxjFV2C5lJ6xilyLal_w62KSA&sciund=15010181908003079416&gmla=AJsN-F6iSm2TE- FcVaDBDPeXlXvvsSqInHHnyBKnAE1PJYgJ1u-i72eI6p8DhwkS1Y53HhN-TeH1it0m- ce7MzS3kOtMV2WNOi2TjH3OkTxVMsOFJ83ahE8OJlUKfPYZVvrUSMyZVsK52d&s ciund=6415188284290272534&gmla=AJsN-F6B0iMpfYztf2CHU0wqp0YQnOiZM2_8i5 209

QQ_sPT99YP4z2YbEjPlJYPBBxWNWtPXKXpxc2aDV0GIM-tgPdmorHn21NN75zyC-m ZDVWMVZ3yxZC6vsm71j887ULGFGMOodUEgW7x&sciund=14613962636404915277 Gabriel Rodríguez. Especialización en Minería. Servicio geológico Col. Medellín, Antioquia, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0003-1422-3523. Google Scholar: ResearchGate: www.researchgate.net/profile/Gabriel_Garcia26 José Vicente Rodríguez. Pregrado en Biología. Conservación Internacional. Bogot, Colom- bia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0001-6527-8378. Google Scholar: https://scholar.google.es/citations?hl=es&user=DleGMAAAAAJ& María Isabel Rozo. Pregrado en Biología. Universidad del Atlántico. Barranquilla, Atlántico, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0001-1724- 2304. Google Scholar Yoliver Salcedo. Pregrado en Biología. Universidad de los Llanos. Villavicencio, Meta, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-2642- 1861. Google Scholar: https://scholar.google.es/citations?view_op=new_profile&hl=es Laura Sampson. Doctorado en Ciencias Biológicas. Universidad del Valle. Cali, Valle, Colom- bia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-1629-5670. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?user=_QnVxoMAAAAJ&hl=en Alberto Soto. Doctorado en Entomología. Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 000-0002-9727-8919. Google Scholar Laura Tejeiro. Pregrado en Biología. Universidad de los Llanos. Villavicencio, Meta, Colom- bia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0003-1478-8778. Google Scholar: https://scholar.google.es/citations?view_op=new_articles&hl=es&imq=Nat taly+Tejeiro-Mahecha Bellineth Valencia. Doctorado en Oceanografía. Universidad del Valle. Cali, Valle, Colom- bia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-1471-8270. Google Scholar: https://scholar.google.com/citations?hl=es&view_op=list_works&gmla=AJsN-F56EpXV- C4RYnVhyN9nZhJrx3JVWS1XhGReHzzkEMllUTlEOZr6_jgK86oGgKfUBr0mL8OxJ- myp9yA-p-jTNX7CC_WUiKNQHmBF1ssTK-bMwBbNZdK0&user=y4nS7o0AAAAJ Álvaro Javier Velásquez. Pregrado en Biología. Universidad de los Llanos. Villavicen- cio, Meta, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-8126-4758. Google Scholar: https://scholar.google.es/citations?view_op=new_ profile&hl=es&authuser=1 Christine Hahn von Hessberg. Maestría en Ciencias Veterinarias. Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002- 0018-4642. Google Scholar: https://scholar.google.es/citations?user=W-i_ uqUAAAAJ&hl=es Marco Antonio Zúñiga Oviedo. Pregrado en Ingeniería Agronómica. Universidad de Caldas. Manizales, Caldas, Colombia. Correo electrónico: [email protected]. ORCID: 0000-0002-9288-8515. Google Scholar INSTRUCCIONES A LOS AUTORES

El BOLETÍN CIENTÍFICO DEL CENTRO DE MUSEOS de la Universidad de Caldas es una revista especializada para la divulgación de trabajos resultantes de la investigación en HISTORIA NATURAL relacionada en ciencias biológicas afines. La revista se publica dos veces al año con las siguientes temáticas: Artículos principales (hasta 30 páginas manuscritas) relacionados con Mastozoología, Ornitología, Herpetología, Entomología, Botánica y Conservación.

Artículos enfocados a la conservación de colecciones biológicas o a diversos aspectos de Museología en Historia Natural.

Comunicaciones cortas como revisiones de libros, reconocimientos de trayectoria profesional, anuncios de cursos y eventos que tengan que ver con Historia Natural.

Sin excepción todo artículo presentado en este boletín debe ser original y no publicado en ninguna otra revista o medio electrónico existente.

PAUTAS GENERALES

Los artículos pueden ser escritos en español o inglés y serán publicados en el idioma en que sean enviados, pero no se aceptarán aquellos que estén publicados o sometidos a otra revista.

Los manuscritos serán revisados por, al menos uno o dos especialistas en el tema y podrán consultar con el director para su aceptación o no en la revista. Aquellos artículos ceñidos fielmente a las instrucciones indicadas aquí serán más favorecidos para su publicación.

Se debe enviar un original y dos copias de los trabajos, con letra de tamaño grande (12 o 14 puntos), alineados a la izquierda, en papel tamaño carta, con márgenes de 3 cm en todos los lados y a doble espacio (incluyendo título, palabras clave, resúmenes, textos, tablas y bibliografía).

Además se debe enviar el material en medio magnético (Disquete, Disco Compacto) y grabado en archivo MS-Word. En lo posible, todos los manuscritos deben llevar un título, un resumen y un índice de palabras clave en español (ideal si se incluye una versión en inglés), excepto en los de reconocimiento. No es indispensable que las páginas vayan numeradas.

Cuando los trabajos sean resultado de investigaciones sobre especies en particular que necesiten ejemplares testigo de colecciones, es importante indicar el lugar (museo, herbario o institución ojalá registrada ante el Instituto Alexander Von Humboldt) donde se encuentren depositados los especímenes. Así mismo, se debe indicar el colector o colectores, las fechas de captura y los sitios de recolección estrictamente. Igualmente, al referir material conservado o depositado en el Museo de Historia de Natural, Universidad Caldas debe citarse esta institución abreviadamente (MHN-UC) que lo diferencia del material contenido en el Museo de Historia Natural, Universidad del Cauca, puesto que tiene siglas abreviadas parecidas (MHN-UCC) y que han sido empleadas de modo confuso en otros números del boletín. 211 De los artículos principales

El manuscrito de los artículos principales o el relacionado con la conservación de colecciones biológicas se debe dividir del siguiente modo secuencial: el título, el resumen y las palabras clave debajo de cada resumen, los nombres y apellidos de los autores omitiendo el segundo apellido o mencionándolo con la letra inicial, la dirección institucional de cada autor y el correo electrónico para correspondencia, la introducción, la metodología y los materiales empleados, los resultados, su discusión, los agradecimientos, la bibliografía citada en el texto, las tablas y la figuras respectivas usadas.

De las abreviaciones y estilo Los nombres científicos de especies se escriben en itálica. Es recomendable escribir el nombre completo por primera vez en el texto, pero en adelante se abrevian en lo posible. Por ninguna razón se deben dividir las palabras en el margen derecho en ningún lugar del manuscrito.

Se debe usar el sistema métrico y sus abreviaciones pata todas las medidas y utilizar cifras decimales que en los artículos en español van separadas con comas y en los de inglés con puntos (ej: 0,010 y 0.010).

De las Referencias

Los nombres de los autores consultados en las referencias y que son mencionados en el texto deben citarse con letras mayúsculas y bajo las siguientes indicaciones o ejemplos:

“MARTÍNEZ (2000)” si el nombre del autor es parte de la oración, y “(MARTÍNEZ, 2000)” si no lo es “(MUÑOZ, 1999, 2000)” para dos artículos de un autor citados a la vez. “(MUÑOZ, 1999a, 1999b)” para dos artículos por el mismo autor en el mismo año “ (ALBERICO et al., 2000; BERTH et al., 2001; CALLEJAS et al., 2002; JORDAN et al., 2003; SALAZAR et al., 2003)”, para dos o más publicaciones de autores diferentes.

Deberán citarse en orden alfabético y luego cronológico o cuando aparezca un grupo de citas bibliográficas del mismo autor en años distintos. Los diversos autores se separan por punto y coma. Cuando la referencia corresponda a una cita de dos autores, los apellidos se conectan por el símbolo “&” y si la publicación es de más autores, debe mencionarse únicamente el primer autor en mayúsculas seguidos por “ et al “: “(MUÑOZ et al., 2001)”.

Se pueden mencionar datos no publicados, comunicaciones personales o por vía electrónica y artículos recientemente aceptados, en este caso deben enviar copia de la carta de aceptación al director de la revista para su verificación.

La lista bibliográfica mencionada al final del artículo debe ser en orden alfabético, con base en el primer apellido de los autores siempre en mayúsculas y luego el cronológico, siguiendo los siguientes ejemplos: 212 Artículo publicado en revista

PECK, S.B. & FORSYTH, A., 1982.- Composition, structure and competitive behavior in a guild of Ecuadorian rain forest dung (Coleoptera: Scarabaeidae). Canadian J. Zool., 60 (7): 1624-1634.

Capítulo en volumen editado

LÓPEZ, H. & MONTENEGRO, O., 1993.- Mamíferos no voladores de Carpanta: 165- 187 (en) ANDRADE, G.I (ed.) Carpanta: Selva Nublada y Páramo. Fundación Natura, Bogotá.

Citación de Libro

HILTY, S.L. & BROWN, W.L., 1986.- A Guide to the Birds of Colombia. Princeton Un. Press.

Citación de Tesis

ÁLVAREZ, J.A., 1993.- Inventario de las mariposas (Lepidoptera, Rhopalocera), con anotaciones ecológicas para dos zonas del departamento de Risaralda, Colombia: Tesis, Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias, Bogotá.

En lo posible se deben abreviar los nombres de las revistas citadas y escribirlos en itálica, así mismo el título de los libros pero estos se escriben completamente sin abreviar. Para efectos de esta revista en la bibliografía o cuando se cite el Boletín Científico Museo de Historia Natural, Universidad de Caldas debe abreviarse como “Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas”.

De las comunicaciones cortas

En ellas se incluye las Novedades en Historia Natural, las Revisiones Bibliográficas, los homenajes biográficos etc. que pueden escribirse sin el uso de subtítulos en la introducción, materiales o métodos, resultados o discusión.

Tablas

Deben citarse en el texto, identificadas y enumeradas consecutivamente con números arábigos. El encabezamiento debe ser conciso y descriptivo e ir sobre éstas. Las abreviaturas o símbolos se deben explicar al pie de la tabla. Las tablas deben salvarse como parte del texto y estar separadas en páginas diferentes después de las referencias bibliográficas. Deben explicarse por sí solas y no duplicar lo planteado en el texto. Es imprescindible digitarlas todas de acuerdo con el menú del Word ¨Insertar Tabla¨, en celdas distintas (no se aceptarán cuadros con valores separados por la herramienta ENTER o colocadas como figura). 213 Figuras

Incluyen gráficos y fotografías, los cuales deben citarse apropiadamente en el texto y estar identificados y enumerados consecutivamente, usando números arábigos. El título de la figura debe ser conciso y descriptivo y se debe colocar debajo de la figura. Es importante cerciorarse de que cada gráfico o figura estén citados en el texto. Si se utilizaron figuras, datos publicados o inéditos provenientes de otra fuente, deben contener la fuente de donde fueron extraídos y referenciarla.

Las unidades, letras, números y símbolos deben ser claros y uniformes en todas las ilustraciones y de tamaño suficiente para que sigan siendo legibles, incluso después de la reducción necesaria para su publicación. Los títulos y explicaciones detalladas se deben incluir en los pies o epígrafes y no sobre las propias ilustraciones.

Los puntos de las curvas en los gráficos estadísticos se deben representar con marcadores contrastantes como círculos, cuadrados, triángulos o rombos (rellenos o vacíos). Así mismo, las curvas se deben identificar, de forma tal que el exceso de información no comprometa la comprensión del gráfico.

En el caso de gráficos de barras, se deben usar diferentes efectos de relleno (puntillados, líneas horizontales, verticales, diagonales, etc.). Se deben evitar los colores grises ya que dificultan la visualización en la impresión y no se debe usar fuente de letra en negrilla en las figuras.

Para enviar las figuras en medio digital se deben escanear a una resolución de mínimo 300 dpi, o se pueden digitalizar por medio de una cámara fotográfica.

De la Correspondencia

Todo material para publicar debe enviarse a: Comité Editorial Boletín Científico Museo de Historia Natural Centro de Museos, Universidad de Caldas Apartado aéreo 275, Manizales- Colombia Carrera 23 No 58-65 Sede Palogrande Telefax 8851374 E-mail: [email protected]

Los manuscritos que no se ciñan a las normas indicadas arriba se devolverán a sus autores con recomendaciones pertinentes para una adecuada publicación. A cada autor a quien se le publique se le enviarán copias del Boletín Científico del Museo de Historia Natural correspondientes al número donde aparece su trabajo publicado.

El Boletín Científico se encuentra indexado en los siguientes abstracts internacionales:

Biosis: Biological Abstract y Zoological Record Bibliography of Neotropical Butterflies (Association For Tropical Lepidoptera)- Abstracts Icom: Conseil International des Musées- Abstract AUTHOR GUIDELINES

The BOLETÍN CIENTÍFICO del CENTRO DE MUESEOS of the Universidad de Caldas is a specialized journal, whose purpose is to disclose research results in NATURAL HISTORY related to similar biological sciences. The journal is published twice a year with the following topics: Main articles (up to 30 printed pages) related to Mastozoology, Ornithology, Herpetology, Entomology, Botany, and Conservation.

Articles aimed at the conservation of biological collections or at diverse aspects of Museology in Natural History.

Short communications such as book revisions, acknowledgements of professional trajectory, course and event announcements related to Natural History.

Without exceptions, all articles presented to this journal should be original. They must not be published in another journal or electronic means.

GENERAL GUIDELINES

The articles can be written in Spanish or English and will be published in their original language. However, articles that have been published in other journals will not be included.

The texts will be revised by at least one or two specialists and their concept will influence the director’s decision regarding publication. The articles the strictly follow these indications will be favored.

The original, two copies, a CD copy of the text with letter size 12 or 14, letter size pages, with 3 cm margins on all sides and doubled spaced (including title, key words, abstract, texts, tables and bibliography) in MSWord format should be sent.

Whenever possible, all of the texts should have a title, abstract and key words in both Spanish and English, except in the acknowledgments texts. When the texts are research results on particular species that require witness samples of collections, it is important to indicate the place (museum, herbarium or institution, preferably one that is registered in the Alexander Von Humboldt Institute) where the specimens are deposited. The collectors, the capturing dates and the recollection sites should also be indicated.

In addition, when referring to conserved or deposited material from the Museum of Natural History of the Universidad de Caldas, the institution should be cited using the abbreviation (MHN-UC), which differentiates it from the material found at the Museum of Natural History, Universidad del Cauca (MHN-UCC), to clear up the confusion, since they have been used interchangeably in previous volumes of the journal.

Main articles Main articles and those related to the conservation of biological collections should have the following order: title, abstract and key words, authors’ full names, 215 institutional address and electronic mail address, introduction, methodology and materials, results, discussion, acknowledgments, bibliography, tables and graphs.

Abbreviations and style

The scientific names of the species should be written in italics. It is advisable to write the complete name the first time it appears in the text, but from then on it should be abbreviated.

Words should not be divided anywhere in the text. The metric system and its abbreviations must be used for all measurements, separating the decimal numbers with periods.

Bibliography

The name of the authors consulted in the bibliography and that are mentioned in the text, should be cited in capital letters and under the following specifications:

MARTINEZ (2000), if the author’s name is part of the sentence, and (MARTINEZ, 2000) if not. (MUÑOZ, 1999, 2000) for two articles of the same author cited simultaneously. (MUÑOZ, 1999a, 1999b) for two articles of the same author from the same year. (ALBERICO et al., 2000; BERTH et al., 2001; CALLEJAS et al., 2002; JORDAN et al., 2003; SALAZAR et al., 2003), for two or more publications of different authors. They should be cited in alphabetical order, first, and then in chronological order. The diverse authors should be separated by semicolons.

When the reference corresponds to a citation of two authors, the last names should be connect by the “&” symbol, and if the publications belong to more than two authors, the last name of the first author goes in capital letters followed by “et al”: (MUÑOZ, et al., 2001).

Unpublished information, personal communications, electronic mails, and recently accepted articles can be mentioned. In the last case, the acceptance letter should be sent to the director for its verification.

The bibliographical list mentioned a the end of the article should be in alphabetical order according to the last name of the authors, always in capital letters and then in chronological order, as in the following examples:

Journal article

PECK, S.B. & FORSYTH, A., 1982.-Composition, structure and competitive behavior in a guild of Ecuadorian rain forest dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae). Canadian J. Zool., 60 (7):1624-1634. 216 Book chapter

LÓPEZ, H. & MONTENEGRO, O., 1993-Non—flying mammals of Carpanta: 165- 187 (in) ANDRADE, G.I. (ed.) Carpanta: Selva Nublada y Páramo. Fundación Natura, Bogotá.

Book

HILTY, S.L. & BROWN, W.L., 1986-A Guide to the Bird of Colombia. Princeton Un. Press.

Thesis

ÁLVAREZ, J.A., 1993-Butterfly (Lepidoptera, Rhopalocera) inventory, with ecological notes for two zones of the department of Risaralda, Colombia: Thesis, Universidad Nacional de Colombia, Science Faculty, Bogotá.

Whenever possible the name of the cited journals should be abbreviated and written in italics, additionally, the book titles should be written completely, without any abbreviations. When citing the Boletín Científico Museo de Historia Natural, Universidad de Caldas should be abbreviated as follows: “Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U de Caldas”.

Short communications

These include novelties in Natural History, Bibliographical Revisions, Bibliographical Tributes, which can be written without subtitles (introduction, materials and methods, results, discussion).

Charts

They must be mentioned in the text, identified and enumerated consecutively with Arabic numbers. The heading must be concise and descriptive and must be placed above the charts. The abbreviations or symbols must be explained below the chart. The charts must be saved as part of the text and be separated on different pages after the bibliographical references. They must explained themselves, and not repeat what was mentioned in the text. It is essential that they are created with the Word menu “Insert Chart”, with different cells (charts with values separated by the ENTER key or as figures will not be accepted).

Figures

They include graphs and photographs, which must be mentioned appropriately in the text. They must be identified and enumerated consecutively, using Arabic numbers. The title of the figure must be concise and descriptive and it should be placed underneath the figure. 217

It is important to make sure that each graph or figure is mentioned in the text. If figures, published or unpublished data originating from another source were used, they must contain the original source, and it must be referenced.

The units, letters, numbers and symbols must be clear and uniform in all the illustrations and of a size big enough for their legibility, even after the necessary reduction made for their publication. The titles and detailed explanations must be included underneath, and not in the illustrations themselves.

The points of the curves in statistical graphs should be represented with contrasting markers such as circles, squares, triangles or rhombuses (filled or empty). Additionally, the curves should be clearly identified, so that the excess of information does not jeopardize the understanding of the graph.

In the case of bar graphs, different filling effects must be used (dotted or horizontal, vertical, diagonal lines, etc.). The gray colors should be avoided since they hinder the visualization of the printed form, and bold letters should not be used in the figures.

In order to send the figures in digital form, they should be scanned in a resolution of minimum 300 dpi, or whenever possible, digitized by means of a camera.

Correspondence

Materials can be sent to: Comité Editorial Boletín Científico Museo de Historia Natural Centro de Museos, Universidad de Caldas A. A. 275, Manizales, Caldas, Colombia Carrera 23 # 58-65 Sede Palogrande Telefax: 8851374 E-mail: [email protected]

The texts that do not follow the indicated norms will be returned to their authors with the appropriate comments for its publication.

Each author whose article is published will receive a copy of the Boletín Científico del Museo de Historia Natural Journal, corresponding to the number in which it is included.

The Boletín Científico Journal is indexed in the following international abstracts:

Biosis: Biological Abstract and Zoological Record. Bibliography of Neotropical Butterflies (Association for Tropical Lepidoptera)-Abstracts. Icom: Conseil International des Musées- Publication Abstract.

BOLETÍN CIENTÍFICO CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL

FORMATO DE SUSCRIPCIÓN Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados Universidad de Caldas. Calle 65 N° 26 - 10 A.A. 275 Manizales - Colombia Tel: 8781500 ext 11222 emails: [email protected] [email protected]

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Esta revista se terminó de imprimir en el mes de julio de 2018 en los talleres de Editorial Matiz Manizales - Colombia