Estructura Trófica De Los Peces En Arroyos Del Corral De San Luis, Cuenca Del Bajo Magdalena, Caribe, Colombia

Estructura trófica de los peces en arroyos del Corral de San Luis, cuenca del Bajo Magdalena, Caribe, Colombia

Jenny Morales & Carlos A. García-Alzate* Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Atlántico, Colombia; [email protected], [email protected] * Correspondencia.

Recibido 14-iv-2015. Corregido 20-i-2016. Aceptado 25-ii-2016.

Abstract: Trophic structure of river fish from Corral de San Luis, Magdalena river basin, Colombia Caribbean. Ecological studies of species, such as the stomach content analysis, allow us to recognize different trophic groups, the importance of trophic levels and the interrelationships among species and other members of the community. In this investigation, we studied food habits, feeding variation and trophic relationships of the fishes present in streams of the Corral de San Luis drainage, Tubará, Atlántico Department, a part of the lower Magdalena River Basin in Colombian Caribbean. Fish samples of Awaous banana, Agonostomus monticola, Andinoacara latifrons, Hyphessobrycon proteus, Poecilia gillii, Gobiomorus dormitor and Synbranchus marmoratus were obtained using a seine (2x5 m, mesh 0.5 cm), from November 2012 to October 2013. To analyze their stomach contents, we used numeric (% N), volumetric (% V) and frequency of occurrence (% FO) methods, an emptiness coefficient (C.V), index of food item importance (I.A). Besides, physical and chemical habitat parameters were recorded on site. Information obtained was processed using multivariate statistical analysis, ecological indices, and null models: canonical correspondence analysis (CCA), principal component analysis (PCA), trophic niche amplitude (Shannon-Weaver H´) and trophic overlap (Morisita-Horn). We observed sig- nificant differences on food resources consumption (K-W= 20.86; p<0.05) among the studied species. They were classified according to their food habits as omnivores with a tendency towards insectivory (A. monticola H´0.60; A. latifrons H´0.43), herbivores with a tendency towards the consumption of algae (A. banana H´0.50; P. gillii H´0.54) and carnivores with a tendency towards insectivory (H. proteus H´0.23); benthic invertebrates and microalgae were found the most important food sources. A total of 65 food items were identified in this study: 21 for A. banana (2 unique, 19 shared), 40 for A. monticola (21 unique, 19 shared), 19 for A. latifrons (5 unique, 14 shared), 6 for H. proteus (1 unique, 5 shared) and P. gillii with 28 (4 unique, 24 shared). The canonical correspondence analysis showed that water conductivity, salinity and pH were the variables that directly influenced fish community structure at the sampled sites. The null model analyses showed that the group of fishes was significantly segregated (p= 0.001) along the trophic axis, with respect to shared food items, and that the segregation was not influenced or generated by competition. The Morisita-Horn index showed false trophic overlap (similarity of about 80 %) between A. banana and P. gillii. The first component of the PCA analysis was explained mainly by phytoplankton, and component two was correlated with items of animal origin. The fishes associated with PC1 were P. gillii and A. banana, with high ingestion values of microalgae. PC2 was explained by A. monticola with high numbers of food items of animal origin. The group of fishes studied behaved as an assemblage; given that the trophic interrelationships showed false trophic overlap, and that they did not exclude one another from the ecosystems, but instead, used different food resources and different physical spaces within their habitat. Rev. Biol. Trop. 64 (2): 715-732. Epub 2016 June 01.

Key words: trophic ecology, diet, fish assemblage, Neotropical fishes, diversity, Colombia.

La alimentación es una de las dimensio- La amplitud del nicho trófico y el grado de nes principales del nicho y los análisis trófi- interacción trófica entre las especies a través cos permiten observar las características del de la sobreposición alimenticia, son herramien- nicho trófico en cada especie (Krebs, 1998). tas que permiten medir el nicho y evaluar el

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 715 grado de utilización de los recursos tróficos, MATERIAL Y MÉTODOS que las especies comparten al coexistir en un mismo hábitat (Saucedo-Lozano, 2000; Jara- Área de estudio: El presente estudio se millo, 2009). llevó a cabo en los arroyos presentes en la Los estudios de ecología trófica y el vereda del Corral de San Luis en el municipio conocimiento de los hábitos alimenticios de de Tubará, ubicada al noreste del departamento los peces mediante sus interacciones tróficas del Atlántico, Cuenca del bajo Magdalena- aportan información básica y necesaria para Colombia (10°53’59.26” N - 74°59’49” O). comprender el rol ecológico que desempeñan Se encuentra sobre la plataforma Caribe, en dentro del ecosistema, permiten reconocer los el complejo de serranías de Tubará, que hacen diferentes grupos tróficos, la importancia de parte de las estribaciones más septentrionales los niveles tróficos y las interrelaciones que de la cordillera occidental. Los suelos están existen entre los miembros de la comunidad compuestos por rocas plegadas de origen mari- (Nikolsky, 1963; Wootton, 1999). Las espe- no formados durante el Período Terciario, y cies coexistentes utilizan recursos comunes depósitos recientes de origen fluvial y lacustre y pueden relacionarse por su afinidad en la del Período Cuaternario (IGAC, 1994). utilización de dichos recursos para formar aso- ciaciones que son resultado de la sobreposición Trabajo de campo: Se establecieron cua- trófica (Lebwing & Reynolds, 1988). tro estaciones de muestreo en dos arroyos El análisis del contenido estomacal es presentes en la zona. En el primero se situó una herramienta útil desde el punto de vista la estación El Chorro (E1) (10°53´51’’ N - ecológico, suministra información de las rela- 75°00´0.17’’ W) a 54 msnm; a 400 m abajo ciones tróficas y el flujo de energía, además El Cantil (E2) (10°53´47” N - 75°00´05” W) es posible observar si los hábitos alimenticios a 51 msnm; 100 m más abajo El Guamo (E3) cambian con el tiempo, espacio y desarrollo (10°53´45” N - 7 5°00´07” W) a 52 msnm. ontogénico (Prejs, 1981; Tresierra & Culqui- Los dos primeros lugares son preferidos por chicon, 1993; Hahn, Fudi, Peretti, Russo, & el turismo local y se extrae permanentemente Loureiro-Crippa, 2002). agua para contacto primario, riego y ganadería. Los ecosistemas acuáticos dulceacuícolas Finalmente, la estación de Los Mangos (E4) de la costa Caribe han sido poco estudiados en (10°53´39” N - 74°59´57” W) a 51 msnm en comparación con los terrestres, posiblemente el segundo arroyo. El mismo, se encuentra porque son lugares con mayor dificultad de rodeado de una amplia vegetación donde pre- muestreo y estudio. En este sentido, estos estu- domina Mangifera indica, un parche de bosque dios ecológicos han sido poco documentados seco tropical donde se encuentra establecida en los arroyos o quebradas pertenecientes al una pequeña población de Alouatta seniculus bosque seco tropical del Caribe Colombiano. (Mammalia), sin embargo, es el único cuerpo Este tipo de análisis generalmente han sido de agua que se encuentra alimentado por un ojo enfocados a especies de interés económico, y de agua subterráneo. han ignorado a aquellas sin aparente importan- Para la recolecta de peces se empleó una cia comercial, pero útiles en el funcionamiento red de arrastre de 5x2 m (ojo de malla de 0.5 ecológico del hábitat. El objetivo de este trabajo mm), se realizaron muestreos cada mes (entre fue determinar la estructura trófica de los peces noviembre 2012 y octubre 2013), que abarcan en arroyos del Corral de San Luis, Cuenca del los dos periodos hidrológicos de la región (seco bajo Magdalena, en el Norte de Colombia. y lluvias). Los ejemplares recolectados para

716 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 cada especie fueron clasificados por tipos de (Amezaga-Herran, 1988). Los ejemplares fue- tallas según su Longitud Estándar (LE). ron fijados en formol al 10 %, preservados en Se registraron mensualmente in situ varia- alcohol al 70 %, y depositados en el museo de bles fisicoquímicas: pH con un potenciómetro colecciones científicas, programa de Biología WTW 3210 y precisión de 0.001, temperatura de la Universidad del Atlántico, Barranquilla, superficial del agua (°C) y el oxígeno disuelto Colombia (UARC-IC). (mg/L) con un oxímetro digital LAB-KITS, Se determinó cada ítem alimenticio hasta ELE-716 y precisión de 0.001. La conductivi- la categoría taxonómica más baja posible, con dad (µS/cm) y salinidad con un conductímetro la ayuda de claves tales como: Roldán (1996), WTW3130 y precisión de 0.001. La preci- Ramírez (2000), Fernando (2002), Domínguez pitación se registró diariamente durante los & Fernández (2009). meses de muestreo por medio de un pluvímetro Una vez que fueron identificados los ítems (Hellman) con precisión 0.05 mL instalado en alimenticios, y a modo de evaluar posibles el área de estudio (Fig. 1). variaciones en la dieta por periodo hidrológico, talla y sexo, se empleó el método numérico (%

Trabajo en laboratorio: Inmediatamente N) N=(ni/Np)*100, donde ni es el número total posterior a su captura los ejemplares fueron de representantes de la presa i; Np es el número trasladados (refrigerados, 5 °C), al laborato- total de presas consumidas. Volumétrico (% V) rio de la Universidad del Atlántico, para ser (Hyslop, 1980) con la ayuda de una hoja de procesados, fueron medidos y pesados con un papel milimétrica de 10 x 10 cuadros, colocada calibrador digital Redline Mechanics y balanza en el fondo de una caja Petri, el contenido fue analítica OHAUS (0.001 g) respectivamente. depositado en la caja donde fue extendido y Posteriormente, la extracción de los estóma- separados por ítems alimenticios, el número gos e intestinos se realizó al abrir la cavidad total de cuadros ocupados por los distintos abdominal mediante incisión uroventral ítems del mismo estómago representa el 100 %

40 38.16

30 26.7 25

20 15.64 17.1 13.71 Precipitación (mm) Precipitación 15

10 6.11 7.9 5 5.94 0 Nov. Dic. Ene. Feb. Mar. Abr. May. Jun. Jul. Ago. Sep. Oct. -5 Meses de muestreo

Fig. 1. Precipitación promedio mensual (ml) entre noviembre 2012 y octubre 2013, se indica el periodo seco y de lluvias del área de estudio. Fig. 1. Rainfall monthly averages (ml) between November 2012 and October 2013, the dry and rainy period of the study area indicated.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 717 de la dieta de ese individuo, con excepción de recursos tróficos. Y un Análisis de Correspon- P. gillii y A. banana, dado al pequeño tamaño dencia Canónica (ACC) que permitió examinar del componente alimenticio, como lo es el la influencia de las variables fisicoquímicas fitoplancton, por tanto no se aplicó. Frecuen- sobre la abundancia de las especies de peces. cia de Ocurrencia (% FO): FO%=Ei/Et*100, Se aplicó el Índice Morisista-Horn (1966) donde Ei es el número de estómagos con la con el fin de estimar si existe solapamiento presa i; Et es el número total de estómagos trófico interespecífico, por medio del programa examinados para cada especie (Hyslop, 1980; Past Versión 3.0. Posteriormente, se usaron Amezaga-Herrán, 1988). modelos nulos por medio del programa EcoSim A continuación, se empleó el Índice de (Gotelli & Entsminger, 2006), con el fin de Importancia Alimentaria (I.A.) por medio de evaluar si el patrón de solapamiento de nicho la ecuación: IA = (% Vx % FO)/100, donde se con respecto al eje trófico (ítems alimenti- relaciona el porcentaje del volumen (% V) con cios) y distribución espacial en la columna de la frecuencia de ocurrencia (% FO) de cada agua donde las especies explotan el recurso, ítem alimenticio (Lauzanne, 1975; Kawakami divergen significativamente de una distribución & Vazzoler, 1980). Para comprobar la distri- aleatoria (ausencia de solapamiento). Para esto, bución de los datos, se realizó una prueba de se construyeron dos matrices: una de datos de bondad de ajustes (Monte Carlo) a los valores abundancia (% N) de los ítems alimenticios en número, volumen y frecuencia de ocurrencia de las especies estudiadas, y otra, de datos de de los ítems alimenticios. Seguidamente, se avistamientos donde explotaban los recursos empleó Kruskal-Wallis (K-W) para observar (espacio vertical en la columna de agua: pelá- la significancia estadística de las diferencias gico y bentónico), a su vez apoyado con su de la dieta consumida entre las especies de patrones ecomorfológicos. Estos datos fueron peces, así mismo, entre tallas, sexo y periodo aleatorizados al usar modelos nulos basado hidrológico en cada especie, por medio del en 1 000 iteraciones, y se utilizó el algoritmo programa Past 3.0. de RA3 (algoritmo de aleatorización); este Se calculó la amplitud del nicho trófico algoritmo mantiene constante la amplitud de a partir del Índice de diversidad de Shannon- nicho y varía la posición de los ceros dentro Weaver (H´) (1949), por medio de la ecuación: H´= (-Σpi Ln pi) donde, pi es el número de de cada columna de la matriz de datos (tipo individuos del iesimo componente trófico por de presas), y debido a esto presenta adecua- el total de organismos de la muestra. La pro- das características estadísticas para detectar porción de la diversidad observada se comparó patrones no aleatorios de superposición de con la máxima diversidad esperada por medio nicho (Winemiller & Pianka, 1990). Cuando el del índice de equidad de Pielou (J´) (Krebs, solapamiento observado es mayor que el esperado por azar, limitaciones abióticas podrían 1998) J´=H´/Hmax; donde, Hmax es el logaritmo natural del número de componentes tróficos provocar la homogeneización de los patrones por muestra, cuyos valores tiene un rango de de alimentación entre las especies (Albrecht & cero (0) a uno (1), cuando son menores a 0.6 el Gotelli, 2001; Sá-Oliveira, Angelini & Isaac- depredador se considera especialista, cercanos Nahum, 2013). La significancia estadística a 1 ó mayores de 0.6 su espectro es generalista. de solapamiento observado que producen los Los datos (dieta, variables fisicoquímicas modelos nulos se evaluó con p<0.05. y abundancia de peces) fueron estandarizados Se usó el coeficiente de vacuidad (V) y con el programa Past Versión 3.0, se reali- (Hyslop, 1980) que permite conocer el periodo zaron los tratamientos multivariados: un estu- de alimentación de las especies con la aplica- dio exploratorio con Análisis de Componentes ción de la siguiente ecuación: V=(n/N)*100 Principales (ACP), para determinar agrupa- donde, n es el número de estómagos vacíos y mientos de las especies que utilizan los mismos N el número de estómagos totales examinados.

718 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 RESULTADOS Agonostomus monticola (n= 94), Andinoaca- ra latifrons (n= 46), Awaous banana (n= 16), Los arroyos del Corral de San Luis son de Hyphessobrycon proteus (n= 12), por último tipo primario, de agua principalmente clara en las especies menos abundantes fueron Gobio- el periodo seco. Las estaciones de muestreo, morus dormitor y Synbranchus marmoratus presentaron anchos promedios de 3.9 m (esta- (n= 2 ambas), estas dos últimas especies no se ción 1), 2.7 m (estación 2), 2.9 m (estación 3) incluyeron dentro del análisis de la composi- y 6.8 m (estación 4) y profundidades medias de ción de la dieta por no presentar contenido en 0.47 m, 3.8 m, 0.58 m y 0.71 m, respectivamen- sus estómagos. te. El sustrato estuvo conformado principal- El ACC realizados entre las variables fisi- mente por rocas plegadas, arena y abundante coquímicas y la abundancia de peces explicó materia orgánica en descomposición, en espe- el 80.36 % de la variación (Fig. 2), el eje 1 cial en las estaciones 3 y 4. con 55.45 % de la variación, se reveló que los Las variables fisicoquímicas se indican altos valores en conductividad y pH se correla- en el cuadro 1, la conductividad en general fue alta, con valores mínimos y máximos de cionan positiva y directamente con la presencia 523 µS/cm (E2 en agosto) y 1 391 µS/cm (E2 y abundancia de A. monticola, G. dormitor y en enero). La salinidad varió entre 0.2 y 0.7 A. banana, mientas que el eje 2 explicó 24.91 mg/L, el pH se mantuvo neutro en general % de la variación total, donde todas las varia- durante los primeros meses de muestreo donde bles influyeron débil y negativamente con la alcanzó un mínimo de 6.59 y máximo de 7.72, presencia de G. dormitor, H. proteus y S. mar- la temperatura ambiental varió entre 26.1 °C muratus. Mientras que las especies P. gillii y A. y 31.2 °C; del mismo modo, la temperatura latifrons no fueron afectadas en su abundancia superficial del agua osciló entre 25.7 °C y 29.7 por ninguna variable analizada. °C, el oxígeno disuelto en general se mantuvo Se identificaron 63 ítems alimenticios, de de 0.19 mg/L (E1 en enero) y 6.5 mg/L (E3 los cuales 26 fueron de origen vegetal (41 % en noviembre) debido a la materia orgánica de la dieta), y 36 de origen animal (57 %), y el en descomposición, se comportó como un detritus comprendió el 2 % de la dieta general ambiente eutroficado. del ensamblaje de peces (Cuadro 2 y Cuadro Se capturaron 499 individuos en total, 3). Se observaron diferencias significativas de que correspondieron a Poecilia gillii (n= 327) los ítems tanto en número (K-W, p=3.66x10-8), como la especie más abundante, seguida por como en volumen (K-W, p=1.22x10-11) y

CUADRO 1 Variables fisicoquímicas in situ en cuatro estaciones de muestreo de los arroyos del Corral de San Luis, Bajo Magdalena, Caribe, Colombia

TABLE 1 Physicochemical variables in situ in four sampling stations of Corral de San Luis streams, Lower Magdalena, Caribbean, Colombia

Conductividad (us/cm) Oxígeno disuelto (mg/L) pH (H+) Salinidad Temp. Super. H2O. (°C) Media Geo. DE* Media Geo. DE* Media Geo. DE* Media Geo. DE* Media Geo. DE* E1 909 184.0 1.9 0.9 7.1 0.3 0.5 0.1 26.9 0.6 E2 1101.9 270.7 1.4 0.9 7.1 0.3 0.5 0.2 27.5 0.4 E3 1084.8 259.8 2.3 1.6 7.4 0.3 0.5 0.2 27.9 0.6 E4 772.4 47.1 2.7 0.5 7.3 0.2 0.3 0.1 28.7 0.6

DE*: desviación estándar. / SD*: standard deviation.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 719 1.6

1.2 G. dormitor

0.8 H. proteus

0.4 S. marmoratus

0 A. latifrons P. gillii A. banana A. monticola Cond -0.4 pH

-0.8

-1.2

TºH2O O -1.6 2

-2.0 -2.0 -1.6 -1.2 -0.8 -0.4 0 0.4 0.8 1.2 1.6

Fig. 2. Análisis de Correlación Canónica (ACC) entre variables fisicoquímicas y la abundancia general de las especies. Fig. 2. Canonical Correlation Analysis (PCA) between physicochemical variables and the overall abundance of the species.

CUADRO 2 Grupos de ítems alimenticios que constituyen la dieta general del ensamblaje de peces en los Arroyos del Corral de San Luis, Bajo Magdalena, Caribe, Colombia

TABLE 2 Groups of food items that constitute the general assembly of fish diet in streams of Corral de San Luis, Lower Magdalena, Caribbean, Colombia

División Clase Orden Familia Ítems Fitoplancton Cyanophyta Cyanophyceae Nostocales Nostocaceae Anabaena sp. Rivulariaceae Rivularia sp. Oscillatoriaceae Oscillatoria sp. Chroococcales Merismopediaceae Merismopedia sp. Chroococcaceae Chroococus sp. Oscillatoriales Pseudanabaenaceae Spirulina sp. Chlorophyceae Microsporales Microsporaceae Microsphora sp. Tetrasporales Palmellaceae Sphaerocystis sp. Bacillariophyta Coscinodiscophyceae Melosirales Melosiraceae Melosira sp. Fragilariophyceae Fragilariales Fragilariaceae Synedra sp. Bacillariophyceae Tabellariales Tabellariaceae Tabellaria sp. Thalassiophysales Catenulaceae Amphora sp. Naviculales Pinnulariaceae Pinnularia sp. Naviculaceae Navicula sp. Pleurosigmataceae Gyrosigma sp. Surirellales Surirellaceae Campylodiscus sp. Surirella sp. Bacillariales Bacillariaceae Nitzschia sp. Achnanthales Cocconeidaceae Cocconeis sp.

720 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 CUADRO 2 (Continuación) / TABLE 2 (Continued) División Clase Orden Familia Ítems Charophyta Zygnematophyceae Desmidiales Desmidiaceae Pleurotaenium sp. Euglenophyta Euglenoidea Euglenales Euglenidae Phacus sp. Euglena sp. Chlorophyta Chlorophyceae Sphaeropleales Selenastraceae Ankistrodesmus sp. Chaetophorales Chaetophoraceae Chaetophora sp. Protozoarios Ciliophora Oligohymenophorea Sessilida Vorticellidae Vorticella sp. Amoebozoa Tubulinea Tubulinida Amoebidae Ameba sp. Animalia Arthropoda-Mollusca Gasteropoda Pulmonata Lymnaeidae (A) Lymnaea sp. Neotaenioglossa Thiaridae (A) Melanoides sp. Arthropoda-Crustáceos Branchiopoda Cladocera Chydoridae Alona globrata Maxillopoda-Copepoda Calanoida Calanidae Calanoides sp. Branchiopoda Diplostraca Holopediidae Holopedium sp. Malacostraca Decapoda — Decapoda sp.1 Arthropoda Insecta _ — Restos de insectos Diptera Muscidae (L) Muscidae (L) Fanniidae (L) Fannia sp. Tipulidae (L) Bellardina sp. Chironomidae (P) Chironomidae (P) Culicidae Culicidae (N) Culicidae Culicidae (A) Ceratopogonidae (L) Ceratopogonidae (L) Stratiomyidae (L) Odontomyia sp. Ephemeroptera Polymirtarcyidae (L) Campsurus sp. Polymirtarcyidae (L) Polymirtarcyidae (N) Trichoptera Hydropsychidae (L) Smicridea sp. Hydropsychidae (L) Leptonema sp. Helicopsychidae (L) Helicopsyche sp. — Restos de larvas Megaloptera Corydalidae (L) Corydalus sp. Blatodea Blattidae (A) Blattidae (A) Hemiptera Veliidae (A) Microvelia sp. Hebridae (A) Hebrus major Gerridae (A) Gerridae (A) Gerridae (A) Trepobates sp. Gerridae (A) Neogerris sp. Hymenoptera Formicidae (A) Formicidae (A) Coleoptera Hydraenidae (A) Hydraenidae (A) Hydraenidae (A) Adelphydraena sp. Curculionidae (L) Curculionidae (L) Dryopidae (A) Dryopidae (A) Chordata-Vertebrata Pisces-Osteichthyes — — Escamas — — Vertebras y espinas Embryophyta Spermatophyta Angiospermae — — Semillas — — Mat. Vegetal Otros Materia Orgánica Materia Orgánica — — Detritus

N: ninfa, P: pupa, L: larva, A: adulto. / N: nymph Q: pupa, L: larva, A: adult.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 721 CUADRO 3 Dieta general registrada para las especies estudiadas, en peces de los Arroyos del Corral de San Luis, Bajo Magdalena, Caribe, Colombiano

TABLE 3 General Diet recorded for the species studied in fishes Corral de los Arroyos San Luis, Lower Magdalena, Caribbean, Colombia

%N %V %FO %N %V %FO I.A %N %V %FO I.A %N %V %FO I.A %N %V %FO Ítems A. banana A. monticola A. latifrons H. proteus P. gillii Anabaena sp. - - - 1.6 - 0.9 ------Rivularia sp. - - - 1.9 - 3.4 ------Oscillatoria sp. 12.0 - 9.3 0.8 - 0.5 ------4.0 - 9.8 Merismopedia sp. 4.6 - 3.5 ------6.5 - 3.5 Chroococus sp. 12.0 - 6.9 ------11.1 - 7.1 Spirulina sp. 0.1 - 1.2 ------0.02 - 0.3 Microsphora sp. 13.4 50 8.1 0.8 - 0.5 - 11.4 3.4 4.8 0.16 76 - 5 - 4.2 - 10.5 Sphaerocystis sp. 1.8 - 4.7 - - - - 7.6 - 1.2 - - - - - 3.0 - 5.5 Melosira sp. ------0.3 - 0.2 Synedra sp. - - - 1.9 - 1.5 ------Tabellaria sp. 0.1 - 1.2 0.2 - 1.5 ------0.5 - 2.5 Amphora sp. 0.3 - 1.2 ------0.8 - 2 Pinnularia sp. 12.8 - 10.5 ------18.4 - 15.8 Navicula sp. 20.7 - 15.1 24.7 - 3.9 - 4.9 - 1.2 - - - - - 35.8 - 18.8 Gyrosigma sp. ------0.01 - 0.1 Campylodiscus sp. - - - 1.9 - 0.5 ------0.1 - 0.1 Surirella sp. 2.3 - 3.5 22.9 - 2.9 ------4.8 - 4.3 Nitzschia sp. 5.2 - 4.7 38.9 - 3.4 ------2.8 - 2.6 Cocconeis sp. 0.9 - 2.3 ------5.6 - 6.2 Pleurotaenium sp. 10.7 - 13.9 - - - - 1.5 - 1.2 - - - - - 0.7 - 3.7 Phacus sp. 0.7 - 4.7 ------0.9 - 3.6 Euglena sp. 0.7 - 2.3 ------0.4 - 0.6 Ankistrodesmus sp. 0.2 - 2.3 ------0.02 - 0.5 Chaetophora sp. 0.9 - 1.2 ------0.02 - 0.1 Vorticella sp. ------0.1 - 0.1 Ameba sp. ------0.002 - 0.1 Alona globrata 0.2 - 1.2 ------Calanoides sp. - - - 1.9 0.4 0.9 0.004 ------0.02 - 0.1 Holopedium sp. 0.2 - 1.2 ------Decapoda sp. ------0.8 6.1 2.4 0.15 ------Lymnaea sp. ------13.3 5.1 8.3 0.42 2 0.8 5 0.04 - - - Melanoides sp. ------22.4 6.3 8.3 0.52 ------Restos de insectos - - - - 47.7 23.9 11.4 38.4 20.2 7.78 - 59.8 50 29.91 - - - Muscidae (L) - - - 0.3 0.5 3.4 0.02 ------Fannia sp. - - - 1.3 20.8 6.3 1.32 ------Bellardina sp. - - - 0.01 0.4 0.5 0.001 ------Chironomidae (P) - - - 0.01 0.04 0.5 0.00008 ------Culicidae (N) - - - 0.02 0.2 0.5 0.001 ------Culicidae (A) - - - 0.1 0.4 0.9 0.004 ------Ceratopogonidae (L) ------0.4 0.1 1.2 0.0007 ------Odontomyia sp. - - - 0.1 0.6 3.9 0.022 0.8 0.9 2.4 0.021 ------

722 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 CUADRO 3 (Continuación) / TABLE 3 (Continued) %N %V %FO %N %V %FO I.A %N %V %FO I.A %N %V %FO I.A %N %V %FO Ítems A. banana A. monticola A. latifrons H. proteus P. gillii Campsurus sp. - - - 0.1 0.1 1.5 0.002 ------Polymirtarcyidae (N) - - - 0.04 0.1 0.5 0.0005 ------Smicridea sp. - - - 0.04 0.8 1.9 0.015 0.4 1.5 1.2 0.018 ------Leptonema sp. - - - 0.02 0.2 0.9 0.0015 ------0.01 0.9 0.1 Helicopsyche sp. ------12 1.5 5 0.075 - - - Restos de larvas ------3.1 3.6 0.109 ------Corydalus sp. - - - 0.01 0.1 0.5 0.0004 ------Blattidae (A) - - - 0.01 0.1 0.5 0.0005 ------Microvelia sp. - - - 0.01 0.03 0.5 0.0001 ------Hebrus major - - - 0.02 0.04 0.9 0.0004 ------Gerridae (A) - - - 0.01 0.1 0.5 0.0003 0.4 0.8 2.4 0.019 ------Trepobates sp. - - - 0.01 0.1 0.5 0.0003 ------Neogerris sp. - - - 0.01 0.1 0.5 0.0003 ------Formicidae (A) - - - 0.2 1.2 4.4 0.056 2.3 2.7 3.6 0.095 10 2.9 15 0.45 - - - Hydraenidae (A) - - - 0.01 0.2 0.9 0.002 ------Adelphydraena sp. - - - 0.01 0.03 0.5 0.0002 ------Curculionidae (L) - - - 0.04 0.1 1.9 0.0018 ------Dryopidae (A) - - - 0.01 0.2 0.5 0.001 ------Escamas - - - 0.04 0.8 2.9 0.023 23.6 11.5 21.4 2.47 ------Vertebras-espinas ------7.6 6.83 7.14 0.49 ------Semillas - - - 0.04 0.4 2.4 0.008 2.7 0.8 2.4 0.018 - - - - 0.002 - 0.1 Materia Vegetal - - - - 15.4 8.3 1.28 - 1.5 1.2 0.018 ------Detritus - - - 0.1 0.4 1.5 0.006 ------47.7 0.8

N: ninfa, P: pupa, L: larva, A: adulto; % N porcentaje numérico, % V porcentaje volumétrico, % FO porcentaje de frecuencia de ocurrencia, I.A índice de importancia alimenticia. N: nymph Q: pupa, L: larva, A: adult; % N numerical percentage V % volume percentage, % FO percentage frequency of occurrence, IA importance index. frecuencia de ocurrencia (K-W, p=3.47x10-8) Megaloptera (0.001 I.A), Blatodea (0.001 I.A), consumidos por las especies del ensamblaje. Ephemeroptera (0.003 I.A). Así mismo se Según los hábitos tróficos en el ensamblaje registró Microcrustáceos-Copépodos (Calanoi- de peces se identificó tres gremios tróficos: des sp. 0.004 I.A) y restos de peces-escamas omnivoría con tendencia a la insectivoría, (0.023 I.A.). En menor proporción el compo- herbivoría con predominio en el consumo de nente de origen vegetal que estuvo conformado microalgas, e insectivoría. Se econtraron dos por microalgas-Bacillariophyceae (12.2 % FO) especies con hábitos tróficos de omnivoría con y algas filamentosas-Cyanophyceae (4.9 % tendencia a la insectivoría como Agonostomus FO). Mientras que Andinoacara latifrons (este- monticola (eurifágica H´0.60) con dominio en nofagica H´0.43) mostró especialización en el el consumo tanto de larvas como adultos de consumo de larvas de Trichoptera, se analiza- diferentes insectos autóctonos y alóctonos, se ron 46 ejemplares (V= 0.01 %) con 17 ítems analizó 94 ejemplares (V= 0.06 %) y se regis- alimenticios (Cuadro 3), los insectos fueron los tró 40 ítems alimenticios (Cuadro 3), los más más importantes (7.57 I.A), seguido de Mollus- importantes fueron Diptera (1.3 I.A.), seguido ca (Lymnaea sp 0.59 I.A. y Melanoides sp 0.25 de Trichoptera (0.02 I.A.), Hemiptera (0.0014 I.A), restos de peces como escamas (3.5 I.A.) y I.A.), Hymenoptera-Formicidae (0.052 I.A.), vertebras-espinas (0.31 I.A), Microcrustáceos

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 723 (Decapoda sp1: 0.08 I.A). Mientras el com- y 30 en lluvias con 32 ítems, El componente de ponente vegetal fue constituido solo por algas origen vegetal estuvo presente durante los dos filamentosas Microsphora sp. (0.22 I.A.) y periodos, pero en menor frecuencia e importan- fibras vegetales (0.03 I.A). Con habitos trófi- cia con respecto a los ítems de origen animal. cos de herbivoría se identificaron dos especies Se encontró diferencias significativas en la con predominio en el consumo de microalgas dieta entre los periodos de sequía y lluvias, como Awaous banana (estenofágica H´0.50) tanto en número (K-W, p= 5.386x10-3) como en donde se analizaron 16 ejemplares (V= 0.15 frecuencia de ocurrencia (K-W, p= 2.34x10-3). %) con 21 ítems alimenticios (Cuadro 3), los Los insectos fueron los más consumidos en la componentes más consumidos en la dieta son época seca (19.4 I.A. vs. lluvias 10.9 I.A), sin Bacillariophyceae (diatomeas), seguida de Cya- embargo fueron representados en mayor diver- nophyceae y Zygnematophyceae, mientras el sidad durante las lluvias, las larvas de dípteros componente de origen animal (microcrustáceos fueron las más consumidas (lluvias: 3.89 I.A Brachiopoda: Alona globrata y Holopedium vs. seca: 0.032I.A.) seguido de Coleóptera (llu- sp.) fue escaso y se consideró como accidental vias: 0.007 I.A. vs. seca: 0.02 I.A.), mientras o circunstancial. Mientras que Poecilia gillii que Hemiptera (0.004 I.A), Ephemeroptera (estenofágica H´0.54) mostró especialización (0.006 I.A), Trichoptera (0.05 I.A), Megalop- sobre el consumo de algas filamentosas y tera (0.001 I.A) y Blatodea (0.002 I.A), solo microalgas. Se analizó 327 ejemplares (V= estuvieron presentes en el período de lluvias. 0.003 %) con 28 ítems alimentarios (Cuadro Se analizó 26 ejemplares de A. latifrons en 3). La dieta estuvo conformada por microal- periodo seco con 15 ítems alimenticios y 16 gas (Bacillariophyceae) y algas filamentosas con 11 ítems en lluvias. Existieron diferencias (Microsphora sp.). El componente de origen significativas en número (K-W p= 2.988x10-2) animal fue escaso, conformados por protozoos de los ítems consumidos. El componente ani- (Vorticella sp 0.1 % FO; Ameba sp. 0.1 % FO), mal fue el más consumido en ambas épocas: microcrustáceos (Calanoides sp. 0.1 % FO) y insectos (seca: 8.5 I.A. vs. lluvias: 6.6 I.A.) larvas de Trichoptera (Leptonema sp. 9x10-4 especialmente larvas de Trichoptera (lluvias: I.A), estas últimas consideradas como alimen- 1.7 I.A vs. seca: 0.02 I.A.), Diptera (seca: 0.02 to accidental, ya que este puede ser ingerido I.A. vs. lluvias: 0.1 I.A.), insectos alóctonos durante el forrajeo de las algas, su principal Formicidae (seca: 0.03 I.A. vs. lluvias: 0.24 fuente de alimento. Por último, se encontró I.A), Molluscos-Gasterópodos (seca: 0.51 I.A. una especie con hábitos tróficos de insecti- vs. lluvias: 1.8 I.A.). Microcrustáceos-Decapo- voría: Hyphessobrycon proteus (estenofágica da (0.17 I.A.) solo se reportó en periodo seco. H´0.23), fueron analizados 12 ejemplares (V= Mientras, que el componente vegetal fue esca- 0) con 6 ítems alimentarios (Cuadro 3), donde so: Microsphora sp. (seca: 0.034 I.A.; lluvias: predominó el consumo de insectos (27.25 I.A), 0.5 I.A.) en ambos periodos. Se recolectaron especialmente larvas de Trichoptera (Helicop- 11 ejemplares de A. banana en periodo seco y syche sp. 0.1 I.A), Hymenoptera (Formicidae: cinco en lluvias, con 18 y nueve ítems alimen- 0.13 I.A), y Mollusca-Gasteropoda (Lymnaea ticios, respectivamente, existieron diferencias sp 0.05 I.A). El componente vegetal conforma- significativas en la dieta entre los periodos do por algas filamentosas Microsphora sp. (5.6 con respecto a frecuencia de ocurrencia (K-W, % FO) fue escaso considerado como alimento p= 6.229x10-3). Durante los dos periodos accidental, ya que a estas se encuentran asocia- predominó el consumo de microalgas Baci- das las larvas de insectos que constituyen su llariophyceae (Seca: 40.3 % FO y Lluvias: principal alimento. 33.3 % FO), Chlorophyceae (Seca: 12.9 % FO Variación de la dieta por periodo hidro- y Lluvias: 33.3 % FO) y algas filamentosas lógico: Se analizaron 64 ejemplares de A. mon- Microsphora sp., mientras, que el componente ticola en periodo seco con 15 ítems alimentarios animal solo estuvo presente durante el periodo

724 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 seco con Euglenoides (Euglena sp. 3.2 % FO I.A.) y gasterópodos (hembras: 8.33 I.A.vs. y Phacus sp. 6.5 % FO), Microcrustáceos: machos: 3.0 I.A.). Se identificaron cuatro Holopedium sp. (1.6 % FO) y Alona globrata machos de A. banana: y dos hembras, la dieta (1.6 % FO). Por otro lado, se analizó 204 ejem- de los machos correspondió a 13 ítems, prin- plares de P. gillii en periodo seco con 21 ítems cipalmente microalgas, algas filamentosas, y alimentarios y 123 con 23 ítems en lluvias. La Euglenoidea, así mismo para las hembras, solo composición de la dieta en ambos periodos fue se registró cuatro ítems alimenticios exclu- dominada por Bacillariophyceae (seca: 51.1 sivamente componentes del fitoplancton. En % FO vs. lluvias: 54.3 % FO), Chlorophyceae Poecilia gillii se analizó 183 hembras con 24 (Microsphora sp. seca: 9.9 % FO vs. lluvias: ítems alimentarios y 36 machos 17 ítems, exis- 0.3 % FO), Cyanophyceae (Oscillatoria sp. tieron diferencias significativas con respecto al seca: 21.5 % FO vs. lluvias: 15.4 % FO), número (K-W p= 2.34x10-2) y frecuencias de Zygnematophyceae (Pleurataenium sp. seca: ocurrencia (K-W p= 1.65 x10-2) de los ítems 3.6 % FO vs. lluvias: 3.9 % FO). Mientras que consumidos. La dieta en ambos sexos estuvo el componente animal solo estuvo presente en conformada por componente vegetal: Chloro- período de lluvias (Tubulinida-Ameba sp. (0.4 phyceae (machos: 20.5 % FO vs. hembras: 16.4 % FO), microcrustáceos Calanoides sp. (0.4 % % FO), Cyanophyceae (machos: 18.9 % FO FO), y larvas Leptonema sp. (0.03 I.A.) excep- vs. hembras: 21.3 % FO), Bacillariophyceae to Euglenoidea (Phacus sp. seca: 0.8 % FO vs. (machos: 48.8 % FO vs. hembras: 51.8 % FO), lluvias: 1.7 % FO). Se analizó siete ejemplares Zygnematophyceae (machos: 3.9 % FO vs. de H. proteus en periodo seco con cuatro ítems hembras: 3.5% FO) y Euglenoidea (machos: y cinco con tres ítems en lluvias, en ambos 2.4 % FO vs. hembras: 3.9 % FO), mientras el periodos predominó el consumo animal, los componente animal (Vorticella sp. 0.2 % FO), insectos fueron los más importantes (seca: Microcrustáceos (Calanoides sp. 0.2 % FO) y 17.34 I.A. vs. lluvias: 52.9 I.A.), seguidos larvas de Trichoptera (Leptonema sp. 1.8x10-3 por Mollusca-Gasteropoda (Lymnaea sp.: 0.47 I.A) fue consumido únicamente por hembras. I.A.), mientras que algas filamentosas Micros- phora sp. (9.1 % FO) solo se reportó durante el Variación de la dieta entre tallas: En A. periodo seco. monticola se observaron diferencias significativas en el consumo de los ítems alimenticios Variación de la dieta entre sexos: En en número (K-W p= 1.355x10-5) y frecuencia A. monticola se analizaron 25 machos con 19 de ocurrencia (K-W p= 2.857x10-6) entre las ítems y tres hembras con séis ítems, y aunque tallas, donde el componente fitoplanctónico fue no se encontró diferencias estadísticas, en las escaso y solo consumido en las tres primeras hembras dominó el consumo de Diptera (4.42 tallas. El componente animal como insectos fue I.A. vs. machos: 0.35 I.A.) como Fannia sp., el más importante y frecuente entre las diferen- Tipulidae, Culicidae y Chiromidae, esta última tes tallas (I: 15.8 I.A., II: 11.6 I.A., III: 17.31 consumida únicamente por ellas, mientras que I.A., talla IV 17.3 I.A., V: 11.2 I.A). Entre Ephemeropta (ninfas de Polymirtacyidae 0.01 tallas de A. latifrons existieron diferencias I.A.), Formicidae (0.01 I.A), y Coleoptera significativas en la frecuencia de ocurrencia (Curculionidae 0.02 I.A.); además del compo- (K-W p= 2.208x10-2) de los ítems consumidos, nente vegetal (microalgas) fueron consumidos el componente animal fue el más frecuente exclusivamente por los machos. En A. latifrons e importante. Solo la talla I consumió tanto se analizó seis machos con ocho ítems alimen- componentes animal como vegetal, mientras ticios y cuatro hembras con cuatro ítems. La que la dieta para los ejemplares más grandes dieta estuvo conformada únicamente por com- fue exclusivamente carnívora principalmente ponentes animales: insectos (hembras: 41.67 larvas de Smicridea sp. y Odontomyia sp. La I.A. vs. machos: larvas de Trichoptera 23.3 talla IV además del ingerir material alóctono

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 725 (Formicidae 0.46 I.A) fue la única que consu- talla (I: 47.47 - 67.67 LE mm) correspondiente mió microcrustáceos (Decapoda: 1.38 I.A) y a la dieta general registrada en este trabajo. Mollusca-Gasteropoda (3.68 I.A). El dendrograma generado por el solapa- Se establecieron seis intervalos de tallas miento trófico, permitió observar dos agrupa- en A. banana, y se observó diferencias signi- ciones de especies en relación a los ítems que ficativas en número (K-W p= 2.872x10-5) y comparten (basado en valores de FO) (Fig. 3) frecuencia de ocurrencia (K-W p= 6.225x10-8) la primera agrupación correspondió al 40 % de los ítems consumidos, la talla I fue la única de similitud entre A. monticola, A. latifrons y en la que se reportó tanto componente vegetal H. proteus estuvo relacionada con componen- como animal (microcrustáceos). Las tallas II a tes de origen animal. La segunda agrupación corresponde al 80 % entre A. banana y P. gillii, la VI se reportó exclusivamente componente de esta similitud es debido al elevado consumo de origen vegetal (microalgas). ítems de origen vegetal especialmente perifi- No se registró diferencias significativas ton. Así mismo, el análisis exploratorio de ACP entre las diferentes tallas de P. gillii, de manera mostró que el componente 1 (Eje x) explicó el general la dieta estuvo constituida por algas 81.6 % de la variación total y el componente 2 (Chlorophyceae, Cyanophyceae, Bacillario- (Eje y) el 12.9 %, por lo que ambos explicaron phyceae, Euglenoidea y Zygnematophyceae), el 94.5 % de la variación en la dieta (Fig. 4), mientras que el escaso componente animal esta fue explicada en el primer componente estuvo presente solo en las tallas II y IV por uno por Microsphora sp., Sphaerocystis sp., protozoos Vorticella sp. (0.7 % FO), Ameba sp. Oscillatoria sp., Merismopedia sp., Nitzschia (0.1 % FO), larvas Leptonema sp. (0.002 I.A.) sp., Navicula sp., Surirella sp. Chroococus sp., y microcrustáceos Calanoides sp. (9.1 % FO). Tabellaria sp., Pinnularia sp., Cocconeis sp., En H. proteus solo fue posible establecer una Amphora sp., Pleurotaenium sp., Phacus sp.,

A. banana P. gillii A. latifrons H. proteus A. monticola 1.0

0.9

0.8

0.7

0.6 Similitud 0.5

0.4

0.3

0.2

Fig. 3. Índice de similitud de Morisista-Horn entre especies, basado en presencia y ausencia de los ítems alimenticios. Fig. 3. Morisista-Horn index similarity between species, based on the presence and absence of food items.

726 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 A. monticola 8.0

6.4

4.8

3.2

1.6 P. gillii

-8 -4 4 8 12 16 20 24

-1.6 A. latifrons

-3.2 H. proteus A. banana -4.8

Fig. 4. Análisis de Componentes Principales (ACP) basados en la matriz de la dieta general para cada especie de los valores obtenidos por el método Frecuencia de ocurrencia (FO). Componente 1 (eje x) y componente 2 (eje y). Fig. 4. Principal Component Analysis (PCA) based on the matrix of the overall diet for each species of the values obtained by the method frequency of occurrence (FO). Component 1 (x axis) and component 2 (y axis). mientras en el componente dos su explicación mientras que las simulaciones (1 000) arroja- estuvo correlación con los ítems de origen ani- das por el grupo hipotético de peces, muestra mal como: Calanoides sp., restos de insectos, una mayor segregación en la dieta (media del larvas de Diptera (Muscidae, Fannia sp., Culi- índice: 0.13 simulado o esperado). El ensam- cidae, Odontomyia sp.) Ephemeroptera- Camp- blaje de peces estudiados es ligeramente más surus sp., larvas de Trichoptera (Smicridea sp., solapado de lo que se esperaría en un ensam- Leptonema sp.), material alóctono: Formicidae, Coleópteros adultos de Hydraenidae y larvas de blaje sin competencia, es decir, existe un ligero Curculionidae. Las especies que se encuentran solapamiento en este eje del nicho (el alimento asociadas al CP1 son principalmente P. gillii consumido), puesto que los valores observados con altos valores en la ingesta de microalgas, son significativamente (p<0.05) mayores que las cuales constituyen su principal alimento, las comunidades nulas. Por lo que se realizó la al igual que A. banana. El CP2 fue explicado exploración de los datos en el eje vertical de la principalmente por A. monticola la cual se distribución (pelágico-superficie y bentónico) correlacionó con los altos valores en ítems de de los organismos en el medio (evaluado solo origen animal. en especies con similitud trofica >80 %: A. Los resultados de modelos nulos mostraron que el grupo de peces se encontraba segregados banana y P. gillii) los resultados en este caso (media del índice: 0.35 observada) signifi- muestran la existencia de una segregación cantemente (p=0.001) en el eje trófico, con (media observada: 0.3 vs. media simulada: respecto a los ítems alimenticios compartidos, 0.33) no significativa (p=0.64).

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 727 DISCUSIÓN Segura-Guevara, Tordecilla-Petro y Appel- doorn (2008) concluyen que A. latifrons tiene Las fuentes principales de alimentos estu- hábitos omnívoros con tendencia a consumir vieron constituidas por invertebrados bentó- materia vegetal, restos de peces (escamas, nicos (en especial estadios larvales) y algas espinas, aletas) e insectos (Hymenoptera, res- (micro y filamentosas) constituyeron un tos de insectos) y Rojas, Soca & García (2005) recurso importante para las especies de peces reportan que puede utilizar diferentes recursos estudiadas. El hábito trófico dominante fue (peces, crustáceos e insectos). la omnivoría con tendencia a la insectivoría Hyphessobrycon proteus no tiene estudios (A. monticola, A. latifrons), seguida de her- previos sobre su ecología trófica, pero en algu- bivoría con predominio en el consumo de nos estudios sobre otras especies del mismo microalgas (A. banana, P. gillii), y la insecti- género como H. ocasoensis se registran en su voría (H. proteus). dieta el consumo de algas, restos de insectos, La dieta de Agonostomus monticola estuvo larvas de Trichoptera y Diptera (García-Alzate constituida en su mayoría de componente ani- & Román-Valencia 2008a). Para Hyphesso- mal, mostró un amplio nicho trófico, por lo que brycon poecilioides se reporta el consumo fue catalogada como omnívora con tendencia de algas e insectos (Dipteras, Trichopteras, en el consumo de insectos, Cotta-Ribeiro & Coleopteras) (García-Alzate & Román-Valen- Molina-Oreña (2009) la reportan con hábitos cia 2008b). Soneira, Ruiz, Bechara, Almirón omnívoros, con cambios ontogénicos en la y Casciotta (2006) reportaron a siete especies cantidad y calidad de los ítems consumidos, del género Hyphessobrycon, entre las cuales su dieta fue representada en 90 % por insectos clasificó a H. elachys, H. luetkenii e H. meri- en juveniles (LT<12 cm) y 40 % de insectos dionalis como especies alguívoras/detritívoras en adultos (LT>12 cm), la dieta se modificó y a H. anisitsi, H. eques, Higneus y H. wajat de insectos a un mayor consumo de material como especies carnívoras (consumiendo inver- vegetal (semillas, flores, frutos, hojas, algas) tebrados). Nuestros resultados muestran a H. conforme crecían (rangos entre 2.5-40.9 cm proteus con hábitos carnívoros donde dominó LT). Nuestros resultados fueron comparados el consumo sobre larvas Trichoptera. (rangos 5.6-17 cm LT) y coinciden en hábitos No existen trabajos previos sobre la ali- omnívoros con predominio en el consumo de mentación de P. gillii en los ecosistemas estu- insectos, aun así en los ecosistemas estudiados diados, su dieta fue basada en fitoplancton no se evidenció cambios entre tallas, sexo o con escaso consumo de componente animal periodo climáticos. Estudios realizados por considerado como alimento accidental, ya que Torres-Navarro & Lyons (1999) concuerdan la baja proporción de la fracción animal y su con hábitos omnívoros para la especie, donde menor frecuencia de ocurrencia, permiten infe- mostró mayor preferencia por los ítems de rir que la ingestión es probablemente muy oca- origen animal, principalmente insectos, ade- sional, además las taxas animales reconocidas más encontraron diferencias entre tallas (rango en su dieta, corresponden a formas bentónicas 9.2-42.8 cm LT), estas diferencias consis- de limitado poder de locomoción (como los tían en el incremento del consumo animal Simuliidae) y muy numerosas, por lo que hipo- conforme crecían. téticamente no representarían una presa difícil, Según la composición de su dieta Andi- adicionalmente Gerking (1994) expresa que la noacara latifrons es omnívora con tendencia presencia de organismos animales en la dieta a insectívora, donde dominó el consumo ani- de peces herbívoros es frecuente, puesto que la mal (insectos, moluscos, crustáceos, restos estrategia herbívora siempre incluye algún ítem de peces), mientras los ítems de origen vege- de origen animal en los contenidos estomacales. tal fueron escasos, principalmente por algas También, Awaous banana mostró hábitos filamentosas Microsphora sp. Olaya-Nieto, herbívoros con predominio en el consumo

728 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 de microalgas de comportamiento raspador y 2008), desde terrenos aledaños al cuerpo de ramoneador, su dieta no presentó variaciones agua son arrastrados otros componentes por la entre los periodos climáticos, ni está relacio- escorrentía, por ejemplo Formicidae que repre- nada con el tamaño de los ejemplares. Lasso sentó un ítem importante en la dieta de A. mon- et al. (2011) reportaron una dieta basada en ticola, H. proteus y A. latifrons, considerado insectos y crustáceos. En este trabajo se exa- como alimento alóctono. Stefani (2006) en su minó los ejemplares bajo el estereoscopio y trabajo de ecología trófica de especies exóticas se observó una hilera de dientes cónicos en el y nativas en séis reservorios del río Tiet-Brasil, premaxilar (apreciables en los individuos de discute que la mayor presencia de las larvas de mayor tamaño), característica de depredadores Diptera es debida a que en el periodo de lluvias, y una serie de odontoides en el palatino. Debrot especialmente las primeras precipitaciones, la (2003) reporta hábitos de alguívora, lo cual temperatura cambia, el flujo de la corriente y concuerda con nuestros datos, donde se reporta el menor tiempo de residencia de las aguas, el consumo principalmente de microalgas ben- estimulan la emergencia de los insectos acuá- tónicas. Los resultados parecen indicar que es ticos. En nuestros resultados el consumo de una especie de alta plasticidad alimentaria, ya larvas de Diptera (Fannia sp., Bellardina sp.) que puede hacer uso de los distintos alimen- solo fue durante lluvias, el mes de noviembre, tos presentes en los diferentes ecosistemas en el cual fue el segundo mes con mayor precipita- los que habita. Ángel & Ojeda (2001), en su ción, constituyó una fuente importante para A. trabajo de estructura y organización trófica de monticola. El número de ejemplares estudiados peces submareales, manifestaron que la carac- por especies fue distinto y aunque el esfuerzo terización trófica de un conjunto de peces en de muestreo fue el mismo, durante el periodo una localidad determinada está establecida por seco, el nivel del agua fue menor, lo que provo- la disponibilidad de la presa y la complejidad có que los peces se agruparan en pozas y fuera estructural del hábitat donde se encuentren. más eficiente su captura; adicionalmente, esta El efecto de los periodos climáticos tiene temporada en el área de estudio (Bosque Esta- como resultado un cambio en la disponibilidad cionalmente Seco) fue más duradera. de alimento (cantidad y calidad), principal- Nuestros resultados mostraron similitud mente en periodos de inundación, cuando se trófica de 80 % entre P. gillii y A. banana, lo produce un cambio en la estructura y el sustrato que fue considerado como un falso o parcial del hábitat (Aranha, Gomes, & Fogaça, 2000; solapamiento trófico, ya que explotan el recur- Mazzoni & Resende, 2003). También Wootton so en diferentes posiciones en la columna de (1999) sustenta que los cambios que sufren los agua. P. gillii ramonea en las rocas cerca de ecosistemas acuáticos en disposición trófica de la superficie con su boca en posición superior, ciertos tipos de alimento, están relacionados mientras que A. banana es ligeramente com- con la variación climática. En nuestro caso, la primida dorso ventral con una ventosa (aletas variación de la dieta entre periodos climáticos pectorales fusionadas) y boca en posición ven- está referida a las proporciones de alimento tral; su morfología es característica de peces consumidas de los diferentes componentes, bentónicos, y se observa sobre las superficies esto puede estar relacionado con la disponi- de las rocas sobre el bentos, por lo que estas bilidad de los mismos en el ambiente, ya que especies explotan su recurso trófico en espacios las condiciones fisicoquímicas de los cuerpos diferentes del hábitat. Otro factor a considerar de agua cambian dependiendo del periodo es que el recurso trófico es abundante en el climático, en lluvias aumenta el nivel de las medio y disponible durante todo el periodo de aguas y la velocidad de su flujo, con ello inhi- estudio. Guevara, Sánchez, Rosas, Mascaró y be el crecimiento del perifiton por su acción Brito (2007) estudiaron la asociación trófica de lavado. Asociado a este elemento están la de peces distribuidos en vegetación acuática y sedimentación y turbidez (Roldan & Ramírez razonaron que la alta sobreposición de la dieta

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 729 estimada entre las especies en lugares donde existen entre sus componentes y los demás miembros de la existe una abundante disponibilidad del recurso comunidad. Es común en peces emplear el análisis del contenido estomacal como una herramienta útil desde el punto alimentario, presente durante todo el tiempo de vista ecológico. En esta investigación se estudiaron los de estudio, son cualidades que minimizan las hábitos alimenticios, variación alimenticia y relaciones interacciones de competencia trófica entre las tróficas de los peces presente en arroyos del corregimiento especies con hábitos alimenticios similares. del Corral de San Luis, Tubará, Atlántico, cuenca del bajo El análisis de modelos nulos, que permi- Rio Magdalena, Caribe, Colombia, a partir del análisis del contenido estomacal, entre noviembre 2012 y octubre te diferenciar entre patrones reales y resul- 2013. Para la recolecta de los peces se empleó una la red tados productos del azar, indicó que existe de arrastre (2x5 m, ojo de malla de 0.5 cm), se reportó in una segregación promedio del nicho trófico situ variables fisicoquímicas. En el análisis del contenido significativamente más alto que el esperado; estomacal se utilizó el método numérico (% N), volumétri- esto sugiere que la competencia interespe- co (% V) y frecuencia de ocurrencia (% FO), coeficiente de vacuidad (C.V) e índice de importancia alimentaria (I.A). cífica no es un mecanismo importante en la La información se procesó por medio de análisis multi- partición del nicho trófico para el grupo de variados, índices ecológicos y modelos nulos: análisis de peces estudiados, y que las especies tienden correspondencia canónica (ACC), análisis de componentes a compartir los más abundantes recursos (Sá- principales (ACP), amplitud del nicho trófico (Shannon- Oliveira et al., 2013). También se puede inferir Weaver H´) y solapamiento trófico (Morisita-Horn). La ictiofauna se conformó por Awaous banana, Agonostomus que dicha segregación no está influenciada monticola, Andinoacara latifrons, Hyphessobrycon pro- o generada por la competencia, lo que puede teus, Poecilia gillii, Gobiomorus dormitor y Synbranchus ser explicado por las condiciones biológicas marmoratus. Las especies mostraron diferencias signifi- de cada especie, como las diferencias mor- cativas (K-W= 20.86; p<0.05) con respecto al consumo del recurso trófico. Fueron clasificados según sus hábitos fológicas que le permiten explotar el recurso tróficos como: omnívoros con tendencia a la insectivoría en diferentes lugares del hábitat, y como se (A. monticola H´0.60; A. latifrons H´0.43), herbívoros indicó con anterioridad, el recurso trófico es con tendencia a la alguivoría (A. banana H´0.50; P. gillii abundante durante toda la época de estudio. H´0.54) y carnívoro con tendencia a la insectivoría (H. Según las relaciones tróficas, el grupo de peces proteus H´0.23), donde los invertebrados bentónicos y las microalgas son los recursos tróficos más importantes. Un estudiados se comportan como un ensamblaje, total de 65 ítems alimenticios fueron determinados 21 en puesto que la interrelación trófica corresponde A. banana (2 únicos, 19 compartidos), 40 en A. monticola a un falso solapamiento trófico y estas no se (21 únicos, 19 compartidos), 19 en A. latifrons (5 únicos, excluyen unas a otras dentro del ecosistema, 14 compartidos), 6 en H. proteus (1 único, 5 compartidos) utilizando diferentes recursos alimenticios con y P. gillii con 28 (4 únicos, 24 compartidos). El análisis de correspondencia canónica mostró a la conductividad, diferencias espaciales. la salinidad y el pH como las variables con una relación directa sobre la estructura del ensamblaje de los peces en los sitios de muestreo. Los modelos nulos muestran AGRADECIMIENTOS que el grupo de peces se encontraban significantemente segregados (p=0.001) en el eje trófico con respecto a los Al programa de Biología y Grupo de ítems alimenticios compartidos, dicha segregación no está Investigacion Biodiversidad del Caribe Colom- influenciada o generada por la competencia; el índice de biano de la Universidad del Atlantico, Facultad Morisita-Horn mostró un falso solapamiento trófico (simi- de Ciencias Basicas por el apoyo logistico. A litud del 80 % aprox.) entre A. banana y P. gillii. El ACP fue explicado en el primer componente principalmente por Donald C Taphorn por la redaccion del abstract fitoplancton, mientras en el componente dos se correlacio- y a cuatro revisores anónimos que aportaron a nó con ítems de origen animal, los peces asociados al CP1 las mejoras del presente manuscrito. son P. gillii con altos valores en la ingesta de microalgas, y A. banana, el CP2 fue explicado por A. monticola la cual se correlacionó con los altos valores en ítems de origen RESUMEN animal. El grupo de peces estudiados se comportan como un ensamblaje ya que la interrelación trófica corresponde a Los estudios sobre la ecología trófica de las especies un falso solapamiento trófico y estas no se excluyen unas a permiten reconocer los diferentes grupos tróficos, impor- otras dentro del ecosistema, utilizando diferentes recursos tancia de los niveles tróficos y las interrelaciones que alimenticios con diferencias espaciales.

730 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 Palabras clave: ecología trófica, dieta, ensamblaje de Jericho, VT05465. Retrieved from http://garyents- peces, peces Neotropicales, diversidad, Colombia. minger. com/ecosim.htm

Guevara, E., Sánchez, A., Rosas, C., Mascaró, N., & Brito, REFERENCIAS R. (2007). Asociación trófica de peces distribuidos en vegetación acuática sumergida en Laguna de Térmi- Albrecht, M., & Gotelli, N. K. (2001). Spatial and temporal nos, Sur del Golfo de México. Universidad y Ciencia, niche partitioning in grassland ants. Oecologia, 26, 22(3), 151-166. 134-141. Hahn, N. S., Fudi, R., Peretti, D., Russo, M. R., & Lourei- Amezaga-Herrán, R. (1988). Análisis de contenido estoma- ro-Crippa, V. E. (2002). A planície de inundação do cal en peces. Revisión bibliográfica de los objetivos y Alto Rio Paraná. In A. A. Agostinho, S. M. Thomaz, la metodología. Madrid, España: Instituto Espanol de L. Rodriguez, & L. C. Gomes (Eds.), Estructura trófi- Oceanografia, Madrid- El Instituto. ca de ictiofauna de planicie de inundação do Alto Rio Paraná (pp. 123-126). Brazil: Universidad Estadual Ángel, A. & Ojeda, F. (2001). Structure and trophic orga- de Maringa (EDUEM). nization of subtidal fish assemblages on the Northern Chilean coast: the effect of habitat complexity. Mari- Hyslop, E. J. (1980). Stomach contents analysis, a review ne Ecology Progress Series, 217, 81-91. of methods and their application. Journal of Fish Biology, 17 (4), 411-429. Aranha, J. M., Gomes, J. H., & Fogaça, F. N. (2000). Fee- ding of two species of Characidium, C. lanei and C. Instituto Geografía Agustín Codazzi (IGAC). (1994). pterostictum (Characidiinae) in a coastal stream of Atlántico Colombia: características geográficas. Atlantic Forest (Southern Brazil). Brazilian Archives Colombia: IGAC. of Biology and Technology, 43(5), 527-531. Jaramillo, L. A. (2009). Estudio de la biología trófica de García-Alzate, C. A. & Román-Valencia, C. (2008a). cinco especies de peces bentónicos de las costa de Hyphessobrycon ocasoensis sp. n. (Teleostei, Cha- Cullera. Relaciones con la acumulación de metales racidae) una nueva especie para el Alto Cauca, pesados (Tesis doctoral). Universidad Politécnica Colombia. Animal Biodiversity and Conservation, de Valencia, España. Retrieved from https://riunet. 31(2), 11-23. upv.es/bitstream/handle/10251/8320/tesisUPV3072. pdf?sequence=1&isAllowed=y García-Alzate, C. A. & Román-Valencia, C. (2008b). Bio- logía alimentaria y reproductiva de Hyphessobrycon Kawakami, E., & Vazzoler, G. (1980). Método gráfico e poecilioides en la Cuenca del rio la Vieja, Alto Cauca, estimativa de índice alimentar aplicado no estudo de Colombia. Revista Museo Argentino de Ciencias alimentação de peixes. Boletín del Instituto Oceano- Naturales, 10(1),17-27. gráfico de Venezuela, 29(2), 205-207.

Cotta-Ribeiro, T. & Molina-Oreña, H. (2009). Ontogenic Krebs, C. J. (1998). Ecological Methodology (2nd ed). changes in the feeding habits of the fishes Agonos- Menlo Park California: Addison-Welsey Educational tomus monticola (Mugilidae) and Brycon behereae Publisher, Inc. (Characidae), Térraba River. Revista de Biología Tropical, 57, 285-290. Lauzanne, L. (1975). Regime alimentaire d´Hydrocyon forskalii dans le lac Tchad et ses tributaires. Hydro- Debrot, A. O. (2003). Una revisión de los peces de agua biologia, 9, 105-121. dulce de Curazao, con comentarios sobre las de Aruba y Bonaire. Carribean Journal of Science, Lasso, C. A., Agudelo-Cordoba, E., Jimenez-Segura, L. F., 39(1), 100-108. Ramirez-Gil, H., Morales-Betancourt, M., Ajiaco- Martinez, R. E., de Paula Gutiérrez, F., Usma Ovien- Domínguez, E., & Fernández, H. (2009). Macroinverte- do, J. S., Muñoz Torres, S. E., & Sanabria Ochoa, A. brados bentónicos sudamericanos: sistemática y bio- I. (Eds.). (2011). Serie Editorial Recursos Hidrobio- logía. Tucumán, Argentina: Fundación Miguel Lillo. lógicos y Pesqueros Continentales de Colombia. I Catálogo de los recursos pesqueros continentales de Fernando, C. H. (2002). A Guide to Tropical freshwater Colombia (p. 715). Bogotá, D.C., Colombia: Instituto Zooplankton: Identification, Ecology and Impacto in de investigación de Recursos biológicos Alexander Fisheries. Netherlands-Leiden: Backhuys Publisher. Von Humboldt (IAvH).

Gerking, S. D. (1994). Feeding Ecology of Fish (p.416). Lebwing, J., & Reynolds, J. (1988). Statistical Ecology. A San Diego: Acadamy Press. primer on methods and computing. USA: John Wiley and Sons. Gotelli, N. J., & Entsminger, G. L. (2006). EcoSim: null- models software for ecology (Version 7) [Computer Mazzoni, R. & Resende, C. (2003). Seazonal diet shift a software]. Acquired Intelligence Inc. and Kesey-Bear. tetragonopterinae (Osteichthyes, Characidae) from

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016 731 the Ubatiba river, RJ, Brazil. Brazilian Journal of Sá-Oliveira, J., Angelini, R., & Isaac-Nahum, V. (2013). Biology, 63(1), 69-74. Diet and niche breadth and overlap in fish com- munities within the area affected by an Amazonian Nikolsky, C. V. (1963). The ecology of fishes. London: reservoir (Amapá, Brazil). Academia Brasileira de Academic Press. Ciências, 86(1), 383-405.

Olaya-Nieto, C., Segura-Guevara, F., Tordecilla-Petro, Shannon, C. E., & Weaver, W. (1949). The mathematical G., & Appeldoorn, R. (2008). Biología básica del theory of communication. USA: University of Illinois cocobolo (Aequidens pulcher Gill, 1858) (Tesis de Press. pregrado). Universidad de Córdoba, Colombia. Soneira, P., Ruiz, F., Bechara, J., Almirón, A., & Casciotta, Prejs, A. (1981). Métodos para el estudio de los alimentos R. (2006). Hábitos tróficos de los peces del genero y las relaciones tróficas de los peces. Caracas: Uni- Hyphessobrycon (Characidae) en los Esteros del versidad Central de Venezuela. Instituto de Zoología Ibera. Argentina: Universidad Nacional del Nordeste. Tropical. Stefani, P. (2006). Ecología trófica de especies alóctones Ramírez, J. (2000). Fitoplancton de agua dulce: aspectos (Chila cf. ocellaris e Plagioscion squamosissimus) ecológicos, taxonómicos y sanitarios. Colombia: e native (Geophagus brasiliensis) nos reservorios do rio Tiete (Tesis de Posgrado). Universidad de São Editorial Universidad de Antioquia. Paulo, Brasil. Roldán, G. (1996). Guía para el estudio de los macroinver- Tresierra, A. E. & Culquichicon, Z. (1993). Biología pes- tebrados acuáticos del Departamento de Antioquia. quera, Perú: Concytec. Bogotá: Impreades Presencia S.A. Colombia. Torres-Navarro, C. & Lyons, J. (1999). Diet of Agonosto- Rojas, J., Soca, L., & García, G. (2005). Contenido del mus monticola (Pisces: Mugilidae) in the Rio Ayuqui- tracto digestivo de 4 especies de peces autóctonos y la, Sierra de Manantlán Biosphere Reserve, Mexico. sus implicaciones como biorreguladores de larvas de Revista de Biologia Tropical, 47, 1087-1092. mosquitos en Venezuela. Revista Cubana Medicina Tropical, 57(3), 9-12. Vazzoler, A. E. (1996). Biologia da reprodução de peixes teleósteos: teoria e prática. São Paulo: EDUEM. Saucedo-Lozano, M. (2000). Alimentación natural de juveniles de Lutjanus peru (Nichols & Murphy, 1992) Winemiller, K. O., & Pianka, E. R. (1990). Organization y Lutjanus guttatus (Steindachner, 1869) (Lutjanidae: in natural assemblages of desert lizards and tropical Perciformes) en la Costa de Jalisco y Colima, México fishes. Ecological Monographs, 60, 27-55. (Tesis de Posgrado). Universidad de Colima, México. Retrieved from http://digeset.ucol.mx/tesis_posgra- Wootton, R. J. (1999). Ecology of Teleost fishes. The do/Pdf/Mirella%20Saucedo%20Lozano.pdf Netherland: Kluwer Academic Publisher.

732 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (2): 715-732, June 2016