Peixes De Poças De Maré Da Província Brasileira: Sistemática, Ecologia E Aspectos Funcionais

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Universidade Federal do Espírito Santo Centro de Ciências Humanas e Naturais Programa de Pós-graduação em Oceanografia Ambiental

Peixes de poças de maré da província brasileira: Sistemática, ecologia e aspectos funcionais

Raphael Mariano Macieira

Tese submetida ao Programa de Pós-Graduação em Oceanografia Ambiental (Área de Concentração em Sistemas Costeiros e Marinhos) da Universidade Federal do Espírito Santo como requisito parcial para a obtenção do grau de Doutor em Oceanografia Ambiental

Vitória, ES Janeiro, 2013 Universidade Federal do Espírito Santo Centro de Ciências Humanas e Naturais Programa de Pós-graduação em Oceanografia Ambiental

Peixes de poças de maré da província brasileira: Sistemática, ecologia e aspectos funcionais

Raphael Mariano Macieira

Orientador: Dr. Jean-Christophe Joyeux

Vitória, ES Janeiro, 2013

II Agradecimentos

Aos meus pais José e Sônia por serem pais maravilhosos, e por todo o apoio aos meus projetos e sonhos. A minha irmã Fernanda pelo carinho, e constante incentivo. Aos meus familiares e amigos pela compreensão nos meus, vários, momentos de ausência. À Ivie pelo carinho, amor, paciência, compreensão e companheirismo ao longo desses anos. Ao Jean pela confiança, momentos de alegria e preciosos ensinamentos transmitidos. Ao querido Gaspa pela orientação durante todos esses anos, amizade, momentos de alegria e pela inestimável ajuda ao longo da minha formação profissional. Aos amigos Caio Ribeiro Pimentel, Pedro Sant’Ana de Jesus Júnior e Thiony Simon pela valiosa e indispensável ajuda durante o trabalho de campo. Ao Rory R. de S. Oliveira pela ajuda com amostras do Pará e pelas valiosas contribuições ao trabalho. Aos amigos pesquisadores Alfredo Carvalho-Filho, Benjamin Victor, Carlos Eduardo Leite Ferreira (Cadu), Cláudio Sampaio (Buia), Ivan Sazima, James Van Tassell, Peter Wirtz, Sergio Floeter e Tommaso Giarrizzo, pelas inúmeras contribuições no trabalho. Ao Dr. François Guilhaumon pela atenção, e por gentilmente esclarecer minhas dúvidas relacionadas script GDF. Ao Dr. José Lima de Figueiredo por autorizar o uso dos desenhos inseridos nas figuras. Aos amigos do Laboratório de Ictiologia, Ana, Camila, Eric, Luana, Lucas, Hudson e Maik pela agradável convivência e momentos de alegria. Aos amigos do Departamento de Oceanografia e Recursos Naturais, em especial a Caetano e Wallace, pelo apoio e pelos momentos de alegria. A todos os membros da banca e da qualificação, Dr. Agnaldo Silva Martins, Dr. Angelo Fraga Bernardino, Dr. Carlos Eduardo Leite Ferreira, Dr. Luiz Fernando Duboc da Silva, Dr. Maurício Hostim Silva e Dr. Tommaso Giarrizzo pela participação na banca e pela importante contribuição ao presente trabalho. À CAPES pela bolsa concedida, ICMBio - Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (21331-1) e ao IBAMA - Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e de Recursos Naturais Renováveis (02009.001875/03-08) pelas licenças de coleta de material biológico.

III Sumário

Introdução geral 13

Características e funcionamento do ecossistema poças de maré 13

Peixes de poças de maré brasileiros 15

Escopo dos estudos e metodologia 15

Biodiversidade, composição e padrões biogeográficos 18

Conservação 24

Referências 26 Capítulo 01: Grupos funcionais em peixes das poças de maré do Atlântico sudoeste: com 33 enfoque na introdução e na extirpação de espécies

Resumo 34

Introdução 35

Material e Métodos 37

Área de estudo 37

Amostragens 38

Características ecomorfológicas 41

Informações sobre ecologia, etologia e hábito alimentar das espécies 44

Analises dos dados 47

Resultados 50

Grupos funcionais 50

Padrões de β-diversidade 61

Padrões de diversidade funcional 63

Discussão 66

Grupos funcionais 66

Efeitos da introdução de O. punctatus 70

Referências 74

IV Anexo 1 81

Anexo 2 85 Capítulo 02: Community structure of tidepool fishes at Trindade Island, southwestern 86 Atlantic, with biogeographic comments

Abstract 87

Introduction 88

Methods 90

Study area 90

Tidepool characterization 90

Sampling and sample processing 90

Statistical analyses 91

Results 92

Tidepools characteristics 92

Fish community 93

Discussion 99

Literature cited 102 Capítulo 03: Redescription of Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann 1888) 105 (Teleostei: Gobiidae)

Abstract 106

Introduction 107

Materials and Methods 109

Material examined 113

Additional specimens 114

Results 116

Diagnosis 117

Description 118

Colour in life and in freshly dead specimens 121

V Colour in alcohol 122

Proposed common names 122

Distribution, habitat and natural history 123

Conservation 124

Phylogenetic relationships 124

Discussion 127

References 131

VI Lista de Figuras

Introdução geral

FIG. 1. Mapa com a distribuição das áreas de estudo ao longo da costa brasileira e Caribe. AS = Arquipélago de 16 São Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN = Arquipélago de Fernando de Noronha; LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ = Rio de Janeiro; SC = Santa Catarina; TR = Ilha da Trindade.

FIG. 2. Número de espécies de peixes de poça de maré por família no Brasil + Caribe (A), somente no Caribe 18 (B) e somente no Brasil (C).

FIG. 3. (A) Distribuição da riqueza de espécie e (B) porcentagem de endemismo ao longo das áreas de estudo. 20 AS = Arquipélago de São Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN = Arquipélago de Fernando de Noronha; LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ = Rio de Janeiro; SC = Santa Catarina; TR = Ilha da Trindade.

FIG. 4. (A) Distribuição das categorias tróficas e (B) proporção de espécies residentes ao longo das áreas de 22 estudo. AS = Arquipélago de São Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN = Arquipélago de Fernando de Noronha; LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ = Rio de Janeiro; SC = Santa Catarina; TR = Ilha da Trindade.

FIG. 5. A análise de parcimônia evidenciando a relação entre os 13 locais baseado na presença / ausência de 206 23 espécies de peixes de poças de maré. Os valores nos nós representam o suporte baseado na técnica de bootstrap (1.000 pseudo-réplicas).

Capítulo 01: Grupos funcionais em peixes das poças de maré do Atlântico sudoeste: com enfoque na introdução e na extirpação de espécies

FIG. 1. Localização das áreas de estudo no litoral brasileiro. Os pontos indicam, respectivamente, a localidade, 38 estado e latitude. Mapa gentilmente elaborado por João Batista Teixeira.

FIG. 2. Medidas morfológicas feitas em cada indivíduo utilizando um paquímetro digital; espécie modelo 42 Stegastes variabilis (Castelnau 1855). (A) Visão lateral (B) Visão frontal. CP - comprimento padrão; A - altura do corpo; L – largura do corpo; AB – altura da boca; LB – largura da boca; DO – diâmetro do olho; AC – altura da cabeça; AO – altura do olho; AI – altura na inserção da nadadeira peitoral; AINp – altura da inserção da nadadeira peitoral; CNp – comprimento da nadadeira peitoral; ANp – altura da nadadeira peitoral; APc – altura do pedúnculo caudal; ANc – altura da nadadeira caudal. Outras medidas foram realizadas, porém não foram inclusas nessa figura: CRb – comprimento dos rastros branquiais; CTd – comprimento do trato digestório; M – massa; Ops – ângulo da boca.

VII FIG. 3. Gráfico dos dois primeiros eixos da análise de componente principal (PCA) mostrando a relação entre as 51 13 características funcionais nas 46 espécies de peixes de poças de maré. (A) Correlação entre as 13 características funcionais; os desenhos inseridos na figura ilustram a morfologia típica resultante da interação dos vetores. * indica variáveis quantitativas suplementares. (B) Distribuição das espécies em relação às características funcionais. As espécies foram coloridas de acordo com os grupos funcionais propostos na figura 4.

FIG. 4. Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças de 53 maré (ES+PA+TR). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os seguintes métodos de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. Os números demarcam os grupos funcionais propostos.

FIG. 5. Espécime de Ahlia egmontis (Jordan 1884) durante atividade de forrageamento em uma poça de maré no 54 litoral do Espírito Santo, Brasil.

FIG. 6. Espécime juvenil de Haemulon parra (Desmarest 1823), instante antes de abocanhar parte do substrato 55 em busca de pequenos invertebrados móveis, em uma poça de maré no litoral do Espírito Santo, Brasil.

FIG. 7. (A) Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças 57 de maré do Pará (PA). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os seguintes métodos de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. (B) Detalhe do dendograma da simulação da extirpação de O. punctatus (†) da comunidade. Os números de 1-8 correspondem aos grupos da figura 04 enquanto as subdivisões 8.1 e 8.2 são exclusivas dessa figura.

FIG. 8. (A) Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças 59 de maré do Espírito Santo (ES). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os seguintes métodos de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. (B) Detalhe do dendograma da simulação da introdução de O. punctatus (†) na comunidade. Os números de 1-8 correspondem aos grupos da figura 04 enquanto as subdivisões 4.1-4.2 e 8.1-8.4 são exclusivas dessa figura.

FIG. 9. (A) Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças 60 de maré da Ilha da Trindade (TR). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os seguintes métodos de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. (B) Detalhe do dendograma da simulação da introdução de O. punctatus (†) na comunidade. Os números correspondem aos grupos da figura 04.

FIG. 10. Análise da dissimilaridade taxonômica, turnover e nestedness entre as 3 comunidades (ES, PA e TR) no 62 cenário atual e em 3 simulações (I, II e III) de introdução de O. punctatus nas comunidades. O valor inserido em cada círculo indica o número de espécies exclusivas da comunidade, e o valor na interseção entre os dois círculos indica o número de espécies compartilhadas entre as duas comunidades. As espécies marcadas com um “X” foram extirpadas de suas respectivas comunidades para simular a extinção da espécie. βJ = índice de dissimilaridade de Jaccard's.

VIII FIG. 11. Equitabilidade (A), divergência (B) e especialização (C) funcional entre as três comunidades sem a 63 simulação da introdução de O. punctatus no ES e em TR.

FIG. 12. Equitabilidade (A), divergência (B) e especialização (C) funcional entre ES e TR nas 3 simulações da 65 introdução de O. punctatus.

Anexo 2. Gráfico dos dois primeiros eixos da análise de componente principal (PCA) mostrando a relação entre 85 as 13 características funcionais nas 8 espécies peixes de poças de maré com ocorrência em dois locais. (A) Correlação entre as 13 características funcionais; os desenhos inseridos na figura ilustram a morfologia típica resultante da interação dos vetores. * indica variáveis quantitativas suplementares. (B) Distribuição das espécies em relação às características funcionais. As espécies foram coloridas de acordo com os grupos propostos na figura 4.

Capítulo 02: Community structure of tidepool fishes at Trindade Island, southwestern Atlantic, with biogeographic comments

Fig. 1: Contribution (%) in number of individuals (A) and weight (B) of each family in tidepools at Trindade 93 Island, Brazil.

Fig. 2: Contribution in number of individuals (dark bar) and weight (light bar) of each species in tidepools at 95 Trindade Island, Brazil. Species are listed in phylogenetic order. Abu sax = Abudefduf saxatilis; Aca bah = Acanthurus bahianus; Ent vom = Entomacrodus vomerinus; Hal pen = Halichoeres penrosei; Lab nuc = Labrisomus nuchipinnis; Mal bru = Malacoctenus brunoi; Mug cur = Mugil curvidens; Oph tri = Ophioblennius trinitatis; Sca poi = Scartella poiti; Ste fus = Stegastes fuscus; Tha nor = Thalassoma noronhanum; Tom sp.n. = Tomicodon sp.n..

Fig. 3: Percentage of the number of individuals (dark bar) and of total weight (light bar) for each residency status 96 in tidepools at Trindade Island, Brazil.

Fig. 4: Graphic representation of the two first axes of the CCA, presenting the species in their environmental 98 settings (vectors) in tidepools at Trindade Island, Brazil. Species coordinates are located at the center of acronyms. The fish pictures are not in scale. Abu sax = Abudefduf saxatilis; Aca bah = Acanthurus bahianus; Ent vom = Entomacrodus vomerinus; Hal pen = Halichoeres penrosei; Lab nuc = Labrisomus nuchipinnis; Mal bru = Malacoctenus brunoi; Mug cur = Mugil curvidens; Oph tri = Ophioblennius trinitatis; Sca poi = Scartella poiti; Ste fus = Stegastes fuscus; Tha nor = Thalassoma noronhanum; Tom sp.n. = Tomicodon sp.n..

Capítulo 03: Redescription of Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann 1888) (Teleostei: Gobiidae)

FIGURE 1. Number of scales longitudinal series as a function of standard length in Gobiosoma hemigymnum 121 settled individuals (colored symbols) of indeterminate sex (blue diamonds), females (brown circles) and males (green triangles). Gobiosoma planktonic larvae are indicated for individuals without external basicaudal scales

IX (open circles) and with external basicaudal scales (crosses); length is notochord length or standard length depending upon the stage of the larva. The holotype of G. hemigymnum is indicated by a black-filled circle (data from Eigenmann & Eigenmann (1888), Böhlke & Robin (1968) and SL-TL relationship) while the holotype and paratype of Garmmania mediocricula (data from Ginsburg 1942) are indicated by black-filled squares. The fitted curve computed for settled individuals (see text) is overlaid.

FIGURE 2. A. CIUFES 0525, Gobiosoma hemigymnum, an adult male photographed shortly after fixation in 123 formalin 10%. 22.4 mm TL, 18.3 mm SL. B. CIUFES 0525 G. hemigymnum, an adult female photographed shortly after capture and fixation in formalin 10%. 21.8 mm LT, 17.9 mm SL. Photographs by RMM.

FIGURE 3. Gobiosoma hemigymnum in its natural habitat on hard biogenic substrate covered with incrusting 125 algae and algal turf, showing sexual dimorphism in coloration. State of Alagoas; depth 3 m; individuals not captured. (A) Male with brownish orange head. (B) Female with head in the same coloration of the body. Photographs by JCJ.

FIGURE 4. Phylogenetic relationships of Gobiosoma species based on COI, cyt-b, RAG1, and the combined 126 dataset. Scale-bar units are expected number of substitutions per site. Support values at nodes are Bayesian posterior probabilities. Nodes with labels have posterior probabilities less than 0.60.

X Lista de Tabelas

Introdução geral TABELA I. Dados das áreas de estudo de cada região, acrônimo, local, latitude, número de espécies, tipo de 17 substrato e as referencias utilizada na base de dados de peixes de poças de maré.

Capítulo 01: Grupos funcionais em peixes das poças de maré do Atlântico sudoeste: com enfoque na introdução e na extirpação de espécies

TABELA I. Lista taxonômica, local da coleta, acrônimo da espécie, número de indivíduos e variação do 39 comprimento total dos peixes de poça de maré das três áreas estudadas. ES = Espírito Santo; PA = Pará; TR = Trindade. Tabela em ordem filogenética de famílias segundo Nelson (2006) e em acordo com as modificações propostas por Westneat & Alfaro (2005) e Smith & Craig (2007). † Espécie exótica.

TABELA II. Número total de espécies por local amostrado, número de espécies utilizadas no presente trabalho e 41 porcentagem, em número e em massa, da contribuição nas capturas de cada local das espécies utilizadas.

TABELA III. Lista das 13 características funcionais derivadas das 17 medidas morfológicas, e seus respectivos 43 acrônimos, formulas e significados ecológicos, modificado de Dumay et al. (2004), de Villéger et al. (2010) e de Albouy et al. (2011). † características funcionais relacionadas à aquisição de alimento. ‡ características funcionais relacionadas ao micro-habitat ocupado. * a massa possui influência nas duas funções selecionadas.

TABELA IV. Lista taxonômica, período de atividade alimentar, habitat ocupado, hábito alimentar, tática para 45 aquisição de alimento e status de residência das espécies de peixes de poça de maré estudados. Tabela em ordem filogenética de famílias segundo Nelson (2006) e em acordo com as modificações propostas por Westneat & Alfaro (2005) e Smith & Craig (2007). Categorias de hábito alimentar adaptadas de Bellwood et al. (2004) e Ferreira et al. (2004): MCAR = macro-carnívoro; MINV = comedor de invertebrados moveis; OMNI = onívoro; PLANK = planctívoro; RHER = herbívoro errante; SINV = comedor de invertebrados sésseis, THER = herbívoro territorial.

Média (± desvio padrão) das 13 características funcionais das espécies de peixes de poça de maré. ES = Espírito 81 Santo; PA = Pará; TR = Trindade. Osf = Área da boca; Osh = Formato da boca; Ops = Ângulo da boca; GRlst = Tamanho dos rastros branquiais; Edst = Tamanho do olho; Glst = Comprimento do Trato digestório; Eps = Posição do olho; Bsh = Formato transversal do corpo; Bsf = Superfície transversal do corpo; PFps = Posição da nadadeira peitoral; PFsh = Formato da nadadeira peitoral; CPt = Relação entre a nadadeira caudal e o pedúnculo caudal; M = Massa.

XI Capítulo 02: Community structure of tidepool fishes at Trindade Island, southwestern Atlantic, with biogeographic comments

Table 1: Physicochemical parameters, morphometrical characteristics, substrate nature and algal turf cover of 34 92 tidepools of Trindade Island.

Table 2: Taxonomic list, residency status, number of individuals, percentage of total number caught (%N), 94 percentage of total weight (%TW), range, mean and standard deviation for size (total length) and weight in tidepools at Trindade Island, Brazil. Family order follows Nelson (2006).

Table 3: Spearman's rank correlation coefficient (rho) between community data and physicochemical 97 parameters, morphometrical characteristics, substrate nature and algal turf cover of the tidepools at Trindade Island, Brazil. The p-value is indicated in parenthesis. — = non-significant at α = 0.05.

Capítulo 03: Redescription of Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann 1888) (Teleostei: Gobiidae)

TABLE 1. Specimens used in molecular phylogenetic analyses of the redescription of G. hemigymnum. 112

TABLE 2. Meristic and morphometric data for Gobiosoma hemigymnum. Morphometric data expressed as 120 millesimal of standard length or of head length (†). n = number of individuals.

XII Introdução geral

Características e funcionamento do ecossistema poças de maré

A faixa do entremarés é ocupada por diversos ecossistemas (e.g., costão rochoso, recifes planos, praias arenosas, mudflats, manguezais, marismas, poças de maré), responsáveis por realizar diversos serviços e processos ecológicos, e que possuem comunidades com características singulares (i.e., adaptadas a exposição ao ar) (Gibson & Yoshiyama, 1999; Moberg & Folke, 1999; Moberg & Rönnbäck, 2003; Fletcher et al., 2012). Durante a baixa-mar, as poças de maré são formadas na faixa do entremarés de áreas com substrato consolidado ou inconsolidado, onde o tempo de isolamento do mar (i.e., exposição ao ar) é determinado, principalmente, pelo fenômeno das marés. Entretanto, as poças localizadas próximas ao limite superior do entremarés ou no supralitoral, podem ficar isoladas por dias, semanas ou meses, dependendo da ocorrência de marés fortes (i.e., sizígia) e do aumento da energia das ondas. No Brasil, as poças de maré estão localizadas em substrato consolidado tipo arenito, basalto, carbonato, laterita, gnaisse e granito, ou em substrato inconsolidado tipo praias arenosas e áreas lamacentas - mudflats (geralmente em estuários). O substrato consolidado, no entremarés, da costa brasileira está dividido em duas regiões com características geológicas distintas. Da região Norte do país até o litoral sul do Espírito Santo (ES) os substratos apresentam diversas combinações formadas, essencialmente, de carbonato, arenito e laterita (Bittencourt et al., 2005). Do sul do ES até Santa Catarina dominam os costões formados de granito ou de gnaisse, e os substratos, acima citados, são ausentes ou escassos. As ilhas oceânicas são basáltica (e.g., Arquipélago de Fernando de Noronha e Ilha da Trindade), biogênica carbonática (e.g., Atol das Rocas) ou de origem metamórfica (e.g., Penedos de São Pedro e São Paulo) (Macieira et al., em preparação). A complexidade estrutural e as características físico- químicas da água das poças dependem diretamente da natureza do substrato (Cox et al., 2010), e consequentemente, modulam a composição e estrutura das comunidades associadas.

Durante a baixa-mar (i.e., período de isolamento do mar) ocorrem mudanças nas características físico-químicas da água nas poças de maré. A interação entre o ciclo de maré e o nictemeral, e as condições climáticas determinarão a intensidade, a velocidade e o tipo de variação nas características físico-químicas da água (Horn et al., 1999). Por exemplo, uma baixa-mar de sizígia diurna próxima ao período de maior incidência de radiação solar resultará em aumento da temperatura, salinidade e oxigênio dissolvido (devido à fotossíntese). Em uma mesma condição de maré, porém durante o período noturno, poderia haver uma significativa redução do oxigênio dissolvido devido interrupção da fotossíntese e continuidade da respiração dos organismos da poça, que resultaria em diminuição do pH devido a elevação da concentração de dióxido de carbono na 13 água (Martin & Bridges, 1999). Contudo, as características morfométricas (e.g., área superficial, volume, altura em relação ao nível do mar) das poças de maré também determinarão a amplitude de variação dos parâmetros físico-químicos da água. De forma sucinta, quanto maior o volume de água menor serão as mudanças nos parâmetros ao longo do período de exposição ao ar. A distribuição dos organismos está diretamente relacionada às características físicas das poças e físico-químicas da água: as espécies mais tolerantes e melhor adaptadas são mais comuns em poças altas e menores, enquanto as espécies menos tolerantes e menos adaptadas estão restritas às poças mais baixas e maiores. Porém, o risco de predação e a competição por recurso aumenta para as espécies residentes nas poças com características mais amenas (Gibson & Yoshiyama, 1999; Macieira & Joyeux, 2011). De maneira geral, as poças de maior tamanho, e mais próximas ao mar terão uma maior diversidade e abundância de peixes e de outros organismos marinhos.

Os peixes são um componente importante das comunidades presentes na faixa do entremarés (Horn et al., 1999). Durante o período de baixa-mar a maioria dos peixes fica concentrada nas poças de maré, contudo há espécies capazes de utilizar micro-habitats fora das poças durante o período de exposição ao ar (Evans et al., 1999; Martin & Bridges, 1999; Zander et al., 1999). Segundo Zander et al. (1999) os peixes de poças de maré podem ser classificados em três categorias (residentes, oportunistas e transitórios), de acordo com o grau de associação a este ecossistema. Os residentes podem realizar todo o seu ciclo vida nas poças e, geralmente, possuem especializações morfológicas (Gibson, 1986; Evans et al., 1999; Horn et al., 1999; Martin & Bridges, 1999) e comportamentais (Gibson, 1986; 1999) que permitem ocupar este ambiente de forma plena. As espécies oportunistas utilizam este ambiente em apenas parte do ciclo de vida, geralmente nas fazes iniciais, quando o utilizam como área berçário (Gibson, 1999; Horn et al., 1999; Zander et al., 1999; Macieira & Joyeux, 2011). Os transitórios utilizam a área durante a preamar, ou ocasionalmente, durante a baixa-mar, porém nesse caso ocupam poças grandes e com características amenas, e o período de ocupação do ecossistema é bastante curto. De forma resumida, os residentes dominam nas poças menores ou mais altas e as poças grandes e baixas são principalmente ocupadas pelos oportunistas e transitórios (Mahon & Mahon, 1994; Macieira & Joyeux, 2011).

14 Peixes de poças de maré brasileiros

Escopo dos estudos e metodologia

Uma lista de espécies de peixes de poças de maré, do Caribe e Brasil (FIG. 1), foi construída através da compilação de artigos científicos, dissertações / teses, e complementada, com observações pessoais dos autores (R.M. Macieira, J.-C. Joyeux, T. Giarrizzo & C.E.L. Ferreira) (Tabela I). A base de dados foi construída a partir de informações disponíveis em trabalhos realizados, exclusivamente, em comunidades presentes na faixa do entremarés, que foram amostradas com o uso de ictiocida ou de anestésico. A identidade taxonômica das espécies foi revisada e atualizada de acordo com Westneat & Alfaro (2005), Nelson (2006) Smith & Craig (2007), Eschmeyer & Fong (2012) e Froese & Pauly (2012). A análise de parcimônia foi baseada na presença / ausência de 206 espécies de peixes de poças de maré em cada um dos 13 locais do Atlântico oeste. Essa análise foi realizada utilizado o script phangorn no ambiente estatístico R (R Core Team, 2012). O script permite estimar a máxima verossimilhança (ML) e a máxima parcimônia (MP), e também avaliar a coerência entre as diferentes árvores (Schliep, 2011). O suporte para cada nó da árvore consensual foi testado utilizando a técnica de bootstrap (1.000 pseudo-replicas). Para essa análise o Espírito Santo foi dividido de acordo com a natureza do substrato onde as poças estão inseridas (ES1 - Laterita; ES2 - carbonato). A província brasileira (sensu Briggs & Bowen, 2012) foi divida em costa, Arquipélago de Fernando de Noronha, Arquipélago de São Pedro e São Paulo e Ilha da Trindade para o cálculo de endemismo. Cada espécie foi classificada em relação a sua distribuição geográfica, hábito alimentar e status de residência no entremarés, e os dados foram obtidos de: Randall (1967), Figueiredo & Menezes (1978; 1980; 2000), Menezes & Figueiredo (1980; 1985), Hoffman & Robertson (1983), Randall (1983; 2002), Sazima (1986), Zamprogno (1989), Humann & DeLoach (1994), Ferreira et al. (1998), Carvalho-Filho (1999), DeLoach & Humann (1999), Sazima & Sazima (2004), Nelson (2006), Feitosa et al. (2012), Froese & Pauly (2012) e Pimentel (2012). Os dados do Ceará (CE) devem ser analisados com cautela, pois o esforço amostral nesse local foi inferior às demais áreas (i.e., 29 poças em uma única campanha).

FIG. 1. Mapa com a distribuição das áreas de estudo ao longo da costa brasileira e Caribe. AS = Arquipélago de São Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN = Arquipélago de Fernando de Noronha; LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ = Rio de Janeiro; SC = Santa Catarina; TR = Ilha da Trindade.

16 TABELA I. Dados das áreas de estudo de cada região, acrônimo, local, latitude, número de espécies, tipo de substrato e as referencias utilizada na base de dados de peixes de poças de maré.

Número de Tipo de Região Acrônimo Local com região Latitude Referência principal espécies substrato

Caribe LC Little Cayman, Caribe 19◦N 14 Carbonato Potts (1980)

BA Barbados, Caribe 13◦N 59 Carbonato Mahon & Mahon (1994)

Região Norte, BR PA Curuça, PA 0 26 Laterita Oliveira (2010; 2012)

MA Araçagy, MA 2◦S 35 Laterita Nunes et al. (2011)

Região Nordeste, BR CE Jericoacoara, CE 2◦S 15 Laterita Giarrizzo et al. (não publicado)

PB Cabo Branco, PB 7◦S 40 Laterita Rosa et al (1997)

Região Sudeste, BR ES1* Aracruz + Serra, ES 19◦S 68 Laterita Zamprogno (1989); Macieira et al. (não publicado)

ES2* Anchieta, ES 20◦S 68 Carbonato Macieira & Joyeux (2011)

RJ Arraial do Cabo, RJ 22◦S 12 Granito Moraes (2007)

Região Sul, BR SC Praia Vermelha, SC 27◦S 19 Granito Barreiros et al. (2004)

Ilhas oceânicas, BR AS Arquipélago de São Pedro e São Paulo, PE 0 13 Basalto Lubbock & Edwards (1981); Feitoza et al. (2003)

FN Fernando de Noronha, PE 3◦S 32 Basalto Valentim (2008)

TR Ilha da Trindade, ES 20◦S 21 Basalto Macieira et al. (ver capítulo 2)

* Para as análises, exceto de parcimônia, as comunidades dos dois locais foram analisadas em conjunto; N = 82 para ES.

17 Biodiversidade, composição e padrões biogeográficos

Um total de 206 espécies de peixes foi registrado nas poças de maré do Atlântico Oeste (i.e., Caribe, Brasil e ilhas oceânicas). Ao longo da costa brasileira ocorreram 161 espécies de peixes (pertencentes a 52 famílias). De modo geral, as famílias mais representativas em número de espécies nas poças do Atlântico Oeste (FIG. 2.A) correspondem ao padrão global detectado por Prochazka et al. (1999), onde Blenniidae, Gobiidae, Labridae, Labrisomidae e Pomacentridae estão entre as mais especiosas. Porém, há indícios que os padrões do Caribe e do Brasil sejam distintos em termos de importância relativa de famílias típicas do entremarés (e.g., Blenniidae, Labrisomidae) (FIG. 2.B e C).

FIG. 2. Número de espécies de peixes de poça de maré por família no Brasil + Caribe (A), somente no Caribe (B) e somente no Brasil (C).

18 As espécies mais amplamente distribuídas são Abudefduf saxatilis (Linnaeus 1758), Bathygobius soporator (Valenciennes 1837), Gobiesox barbatulus Starks 1913, Labrisomus nuchipinnis (Quoy & Gaimard 1824) e Scartella cristata (Linnaeus 1758). Todas estas espécies são tipicamente residentes do ecossistema poças de maré, exceto A. saxatilis que pode ser considerada uma espécie oportunista. Essa espécie é comumente encontrada no entremarés nas fases iniciais da ontogenia, que pode indicar uma utilização desse ecossistema como área berçário. Não há um padrão obvio de riqueza de espécies, porém os maiores valores são encontrados no ES, BA e PB (FIG. 3.A). A porcentagem de espécies endêmicas foi maior nas ilhas oceânicas que na costa (FIG. 3.B). Esse padrão pode ser explicado pela menor capacidade de dispersão dos peixes residentes do entremarés (Gibson, 1986; Marliave, 1986; Pfister, 1999; Shanks, 2009), que está relacionada com as características morfológicas e comportamentais desse grupo de espécies (Gibson, 1986; Gibson & Yoshiyama, 1999; Horn et al., 1999). Desta forma, o isolamento geográfico entre a população das ilhas oceânicas e do continente deve ter propiciado a ocorrência do processo de especiação alopática (Rocha & Bowen, 2008) para maioria das espécies residentes. O mesmo processo pode explicar o valor elevado de endemismo na costa brasileira, devido a barreira do Rio Amazonas (Joyeux et al., 2001; Rocha & Bowen, 2008), que pode promover o isolamento entre as espécies residentes do Brasil e do Caribe.

FIG. 3. (A) Distribuição da riqueza de espécie e (B) porcentagem de endemismo ao longo das áreas de estudo. AS = Arquipélago de São Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN = Arquipélago de Fernando de Noronha; LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ = Rio de Janeiro; SC = Santa Catarina; TR = Ilha da Trindade. 20 Os peixes de poças de maré da província brasileira e do Caribe (FIG. 4.A) tendem a serem carnívoros, ou em menor frequência onívoros e herbívoros em acordo com o padrão descrito por Gibson & Yoshiyama (1999). As espécies planctívoras foram pouco representativas ou ausentes (e.g., CE, FN, LC, TR) porque, provavelmente, o ecossistema não permite um fluxo constate de organismos planctônicos (i.e., fluxo de água). Ausência de peixes planctívoros no entremarés também foi observada por Pillai et al. (1992), porém a limitação de espaço foi o fator utilizado pelos autores para justificar essa ausência. Os herbívoros foram mais representativos nas ilhas oceânicas. A análise da proporção de espécies residentes e não-residentes (FIG. 4.B) indica que os locais com características físicas e / ou físico-químicas mais adversas (e.g., PA, AS, FN e TR) possuem mais espécies residentes, que possuem adaptações morfológicas e comportamentais à vida no entremarés (Gibson, 1986; Evans et al., 1999; Gibson & Yoshiyama, 1999; Horn et al., 1999). Desta forma, as características ambientais do entremarés (e.g., salinidade, temperatura, hidrodinâmica) podem limitar ou impedir a ocorrência de espécies oportunistas e transitórias, que possuem valência ecológica estreita. A análise de parcimônia indica uma elevada similaridade entre as comunidades da costa (ES1, ES2, PB, PA, MA, SC); exceto CE e RJ. O tipo de substrato (carbonato vs. laterita) não resultou em diferenças importantes entre as comunidades do ES. As áreas da região Norte (i.e., MA e PA) foram mais similares entre si, e menos relacionadas às outras comunidades da costa. Esse padrão pode ser resultado da forte influência estuarina presente do litoral Norte (Oliveira, 2010; 2012), que limita a ocorrência de espécies recifais (e.g., Acanthuridae, Chaetodontidae e Pomacanthidae) e favorece a ocorrência de peixes de ambientes estuarinos. As comunidades das ilhas oceânicas (AS, FN, TR) estão bem relacionadas, porém como esperado, há maior similaridade entre AS e FN devido à proximidade geográfica. As áreas do Caribe, BA e LC, estão mais assemelhadas as ilhas oceânicas do que com a costa brasileira. O fato das características físico-químicas da água (i.e., temperatura, turbidez) das ilhas oceânicas se assemelharem ao Caribe pode explicar esse padrão. Como visto, os padrões observados (e.g., taxonômico e trófico) se assemelham aos detectados em outros locais.

FIG. 4. (A) Distribuição das categorias tróficas e (B) proporção de espécies residentes ao longo das áreas de estudo. AS = Arquipélago de São Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN = Arquipélago de Fernando de Noronha; LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ = Rio de Janeiro; SC = Santa Catarina; TR = Ilha da Trindade. 22

FIG. 5. A análise de parcimônia evidenciando a relação entre os 13 locais baseado na presença / ausência de 206 espécies de peixes de poças de maré. Os valores nos nós representam o suporte baseado na técnica de bootstrap (1.000 pseudo-réplicas).

De forma geral, as comunidades de peixes do entremarés da costa brasileira ainda estão pouco estudadas em diversos níveis e aspectos (Norton & Cook, 1999; Prochazka et al., 1999). Mesmo o conhecimento basal, como por exemplo, a sistemática dos peixes ainda carece de informação. Esse fato é comprovado pelo elevado número de espécies de peixes do entremarés descritas nos últimos anos; por exemplo: Acyrtus pauciradiatus Sampaio, de Anchieta, Nunes & Mendes 2004, Barbulifer enigmaticus Joyeux, Van Tassell & Macieira 2009, Labrisomus conditus Sazima, Carvalho-Filho, Gasparini & Sazima 2009, Malacoctenus brunoi Guimarães, Nunan & Gasparini 2010, Paraclinus arcanus Guimarães & Bacellar 2002, Scartella itajobi Rangel & Mendes 2009 e Scartella poiti Rangel, Gasparini & Guimarães 2004. Também há espécies oportunistas / transitórias descritas recentemente (e.g., Lutjanus alexandrei Moura & Lindeman 2007). Outras espécies, como por exemplo Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann 1888), foram descritas a partir de poucos espécimes (1 no exemplo citado), e portanto, sua identidade taxonômica precisa ser mais bem definida, assim como aspectos relacionados biologia, ecologia e etologia devem ser estudados. Essa carência de informações dificulta o entendimento dos padrões de riqueza e distribuição das espécies ao longo desse ecossistema. Desta forma, um maior esforço de coleta ao longo da província brasileira é fundamental. Da mesma forma, as comunidades de peixes de poças de maré do Atlântico sudoeste ainda tem sua estrutura, composição e funcionamento desconhecidos pela ciência (Norton & Cook, 1999; Prochazka et al., 1999). A ilha 23 da Trindade, por exemplo, possui uma comunidade de peixes costeiros com um elevado nível de endemismo (Simon et al., in press). Porém, até o momento nenhuma investigação havia abordado aspectos relacionados à ecologia dos peixes de poças de maré. Os peixes, em geral, são responsáveis por desempenharem funções chaves para a saúde dos ecossistemas aquáticos (Holmlund & Hammer, 1999), e podem ser agrupados de acordo com suas funções. A investigação dos grupos funcionais pode ajudar a entender o funcionamento do ecossistema, e verificar como os impactos antrópicos interferem na continuidade das funções desempenhas pelos peixes (e.g., herbivoria; Cheal et al., 2010). Deste modo, o presente trabalho buscar preencher lacunas de conhecimento relacionadas à taxonomia, à ecologia e aos aspectos funcionais, das comunidades de peixes de poças de maré da província brasileira.

Conservação

Segundo o Censo Demográfico 2010 (IBGE, 2011), cerca de 24,6% da população brasileira está localizada em municípios da zona costeira, que representam em área apenas 4,1% do território nacional. Uma parte expressiva dessa população desenvolve atividades, direta ou indiretamente, ligadas ao turismo, a produção de petróleo, a atividade pesqueira e aos serviços que atendem à dinâmica econômica gerada por esses municípios e outros próximos à zona costeira (IBGE, 2011). Esse modelo de ocupação resulta, entre outros, na diversificação e na intensificação dos impactos antrópicos sobre os ecossistemas da zona costeira (e.g., lagoas costeiras, praias, estuários, recifes e costões rochosos). Mesmo as populações ou atividades econômicas (e.g., industrial, agropecuária) localizadas fora da zona costeira produzem um efeito deletério sobre os ecossistemas costeiros, pois as bacias hidrográficas promovem o transporte de poluentes e sedimento do interior (i.e., resultante da atividade humana) em direção à costa (Halpern et al., 2008). Dentre os ecossistemas costeiros, os recifes e costões rochosos (incluindo poças de maré) estão entre os mais susceptíveis aos impactos antrópicos devido a proximidade com a linha de costa e com as cidades (Thompson et al., 2002; Stallings, 2009), e a boa acessibilidade as população humana (i.e., fácil acesso e locomoção dos humanos; Thompson et al., 2002). De acordo com Addessi (1994) as atividades humanas desenvolvidas nos recifes e costões rochosos são variadas, e possuem diferentes níveis de impactos sobre a biota. Dentre os impactos diretos podemos citar a coleta de organismos (Kingsford et al., 1991; Keough et al., 1993; Addessi, 1994; Roy et al., 2003; Pinn & Rodgers, 2005; Davenport & Davenport, 2006) e de matéria-prima (Alves et al., 2006), a pesca (Kingsford et al., 1991; Pinn & Rodgers, 2005) e os impactos relacionados ao lazer (e.g., pisoteamento, manuseio ou extração de organismos bentônicos, suspensão de sedimento; Thompson et al., 2002; Pinn & Rodgers, 2005; 24 Davenport & Davenport, 2006). Os peixes são um componente importante desse ecossistema (Horn et al., 1999), e também estão vulneráveis à sobreexplotação, perda de habitat (Freitas et al., 2009) e poluição (Sopinka et al., 2012). De modo geral, os ecossistemas da zona costeira do Brasil estão ameaçados pelo o ritmo lento de criação de unidades de conservação e de incremento na capacidade de fiscalização dos órgãos ambientais, que não acompanha desenvolvimento acelerado, por vezes desordenado, das cidades e pólos industriais. Os ecossistemas da zona costeira são responsáveis por fornecer diversos recursos naturais (e.g., pescado, calcário, madeira), e prestar, gratuitamente, inúmeros serviços ambientais (e.g., proteção da linha de costa, berçário, manutenção da biodiversidade e da variabilidade genética, subsistência comunidades tradicionais) a população humana (Gibson & Yoshiyama, 1999; Moberg & Folke, 1999; Moberg & Rönnbäck, 2003; Fletcher et al., 2012). Desta forma, a degradação dos ecossistemas da zona costeira pode acarretar em enormes prejuízos ambientais, sociais e econômicos. O conhecimento da biodiversidade e dos processos ecológicos dos ecossistemas costeiros é uma peça fundamental para a sua conservação, e continuidade dos serviços ambientais.

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32 Formato de acordo com o Journal of Fish Biology

Capítulo 01

Grupos funcionais em peixes das poças de maré do Atlântico sudoeste: com enfoque na introdução e na extirpação de espécies

Raphael M. Macieira, Caio R. Pimentel, Jean-Christophe Joyeux, Tommaso Giarrizzo & Rory Romero de Sena Oliveira

33 Resumo

Os grupos funcionais de três comunidades, Espírito Santo (ES), Pará (PA) e Ilha da Trindade (TR), de peixes do entremarés da província brasileira foram determinados a partir de 13 características funcionais, derivadas de 17 medidas morfológicas. Oito grupos foram propostos baseado nas características funcionais das espécies das três comunidades. Cada grupo foi caracterizado quanto ao hábito de vida e a guilda trófica. O número de grupos variou entre as comunidades devido à disponibilidade de espécies e características ambientais das áreas de estudo. A espécie exótica Omobranchus punctatus, presente apenas no PA, ocupou o grupo funcional dos herbívoros territoriais de hábito bentônico, e no ES e em TR a invasão simulada resultou em redundância funcional, e modificações na diversidade funcional, mas não houve perda de nenhum grupo funcional. A dissimilaridade taxonômica entre as comunidades foi reduzida durante simulação de introdução da espécie exótica. Esse resultado indica que haveria um efeito deletério sobre a biodiversidade de peixes, caso ocorresse a introdução de O. punctatus nas comunidades do ES e de TR. As invasões biológicas são uma ameaça crescente a conservação dos ecossistemas marinhos, e portanto, os diferentes aspectos desse processo devem ser estudados para assegurar um planejamento estratégico e a implementação de ações, que visem mitigar os efeitos da invasão.

34 Introdução

As invasões biológicas são uma ameaça crescente à conservação da maioria dos ecossistemas, pois apesar dos ecossistemas serem naturalmente e frequentemente colonizados por espécies exóticas a eles (Briggs, 2012), estas invasões foram bastante intensificadas pela ação humana. Em particular, o rápido desenvolvimento industrial associado ao processo de globalização contribui para o aumento do número de espécies invasoras e da velocidade de dispersão dessas espécies (Smith et al., 1999; Wonham et al., 2000; Perrings et al., 2005; Pimentel, 2011). De forma geral, as invasões biológicas podem resultar em perda de biodiversidade e funções ecológicas, modificações na estrutura e composição da comunidade, interferência nos processos evolutivos e prejuízo econômico (Culver & Kuris, 2000; Vellend et al., 2007; Martin & Valentine, 2010; Biggs & Olden, 2011; Lesser & Slattery, 2011; Pimentel, 2011). Nos ecossistemas aquáticos os principais vetores de introdução de espécies exóticas são a água de lastro e navegação (Smith et al., 1999; Wonham et al., 2000; Wasson et al., 2001; Pimentel, 2011), a aquicultura (Culver & Kuris, 2000; Naylor et al., 2001) e o comércio ornamental (Padilla & Williams, 2004; Semmens et al., 2004; Strecker et al., 2011). Segundo Lopes et al. (2009), 58 espécies exóticas foram registradas para a zona costeira do Brasil, incluindo 4 espécies de peixes: Acanthurus monroviae Steindachner 1876, Butis koilomatodon (Bleeker 1849), Heniochus acuminatus (Linnaeus 1758) e Omobranchus punctatus (Valenciennes 1836) (Cunningham & Gondolo, 2009). Entretanto, apenas B. koilomatodon e O. punctatus são consideradas realmente estabelecidas no Brasil (Gerhardinger et al., 2006; Cunningham & Gondolo, 2009; Lasso-Alcalá et al., 2011; Macieira et al., 2012). Apenas a última está comumente presente no entremarés de algumas regiões litorâneas do Brasil (Lasso- Alcalá et al., 2011; Nunes et al., 2011; Oliveira, 2012). Contudo, apesar de amplamente distribuída ao longo da costa brasileira, está ausente no ecossistema entremarés do Espírito Santo e das ilhas oceânicas da província brasileira (sensus Briggs & Bowen, 2012). A existência de comunidades sem O. punctatus no Brasil permite estudar a estrutura e composição das comunidades antes de uma eventual acomodação da espécie exótica no entremarés. Segundo Briggs (2010; 2012), o termo acomodação refere-se ao processo de compressão e compartilhamento de nichos das espécies nativas frente a inserção na comunidade, através da competição por recursos, do nicho da espécie invasora. Desta forma, simulações de invasão, em diferentes cenários, podem ser realizadas para avaliar os efeitos na biodiversidade e nas funções ecológicas dos ecossistemas. Segundo Dumay et al. (2004) os grupos funcionais podem ser definidos como grupos de espécies que atuam da mesma forma no sistema. Desta forma, a análise dos grupos funcionais e sua diversidade, pode fornecer um panorama interessante dos efeitos da introdução de O. punctatus nas relações ecológicas (e.g., competição, predação, mutualismo) e nas funções do ecossistema. Essa análise e as simulações de introdução, são imprescindíveis para um planejamento estratégico que permita implementar ações 35 que visem mitigar os efeitos da invasão, visto que novas introduções de peixes, por exemplo Pterois volitans (Linnaeus 1758), possuem chances de ocorrer na província brasileira (Kulbicki et al., 2012). Outro aspecto importante, é tendência de modificação (i.e., aumento, redução ou deslocamento) na distribuição geográfica das espécies (Wirtz & Debelius, 2003), devido ao aquecimento da águas dos oceanos (Gleckler et al., 2012). Portanto, esse processo também é responsável pela adição e pela extirpação de espécie das comunidades, e seus efeitos (e.g., acomodação, mudanças diversidade funcional) nos ecossistemas marinhos precisam ser avaliados. Os objetivos do presente trabalho são (1) propor grupos funcionais para as espécies de peixes das poças de maré baseado em suas características funcionais, (2) simular como a introdução e extirpação de espécies pode modificar os padrões de β-diversidade e (3) também verificar como esses eventos alteram os diferentes aspectos da diversidade funcional em cada comunidade.

36 Material e Métodos

Área de estudo

A faixa do entremarés, especificamente as poças de maré, de três áreas bastante distintas em suas características morfológicas (e.g., natureza do substrato, morfologia das poças) e parâmetros físico-químicos da água (e.g., temperatura, salinidade), e consequentemente, em suas comunidades de peixes foram amostradas no Brasil (FIG. 1). As áreas de estudo estão localizadas no basalto (Ilha da Trindade, ES), no carbonato (Anchieta, ES) ou na laterita (Curuçá, PA). A Ilha da Trindade (TR; 20º30′S, 29º20′W) está localizada a 1.160km da costa brasileira. As poças estudadas possuem baixa complexidade estrutural, dominância de fundo rochoso (i.e., sem areia ou cascalho), ausência (ou quantidade inexpressiva) de invertebrados marinhos e algumas poças possuem presença de algas tipo turf [definido por Wilson et al. (2003)]. As poças encontram-se em alturas diferentes em relação ao nível médio do mar, e portanto, com tempos distintos de exposição ao ar (variando de horas até semanas de isolamento). O padrão do ciclo de marés é de micromarés semidiurnas (amplitude máxima de 1,7m). Devido às características geológicas locais, as poças recebem pouco ou nenhum aporte de água doce, e estão bastante expostas a ação das ondas (ver capítulo 02). As poças de maré de Anchieta, ES (ES; 20º49′S, 40º36′W) estão localizadas em um recife de inclinação baixa e complexidade estrutural elevada. O recife é formado de rochas sedimentares compostas principalmente de algas calcárias incrustantes e de esqueletos de corais, e somente fica emerso durante os períodos de maré baixa. As poças de maré possuem bordas bastante verticais e recortadas, muitas fendas e buracos, grande variedade de formatos e diversas combinações de invertebrados sésseis, de sedimentos e de algas (tipo turf e macroalgas). O padrão do ciclo de marés é de micromarés semidiurnas (amplitude máxima de 1,8m). As poças encontram-se com diferença máxima de altura de 20cm entre a poça mais alta e a mais baixa amostrada (Macieira & Joyeux, 2011). No estado do Pará (PA; 00º30′S, 47º45′W), as poças de maré foram amostradas na RESEX Mãe Grande de Curuçá em afloramento laterítico de inclinação e complexidade estrutural moderados. As poças têm tempo de exposição ao ar de cerca de 6 horas e as macromarés (amplitude de 4 - 6m) são semi-diurnas. A região sofre forte influência continental devido ao grande aporte de água continental e sedimentos (e.g., Foz do Rio Amazonas e elevadas taxas de precipitação) (Oliveira, 2010; 2012).

FIG. 1. Localização das áreas de estudo no litoral brasileiro. Os pontos indicam, respectivamente, a localidade, estado e latitude. Mapa gentilmente elaborado por João Batista Teixeira.

Amostragens

As comunidades de peixes de poças de maré das três áreas, acima descritas, foram amostradas segundo a metodologia descrita por Macieira & Joyeux (2011). O método de captura empregado garantiu uma amostragem homogênea de cada comunidade (i.e., abrangendo todos os micro-habitats disponíveis em cada poça). No presente estudo foram utilizados 413 indivíduos, pertencentes a 46 espécies (36 gêneros) e 19 famílias (Tabela I). Entretanto, uma parte pouco expressiva da comunidade, em termos de abundância e biomassa, foi descartada das análises, por questões práticas, como por exemplo complexidade na aquisição das medidas morfo-anatômicas em indivíduos de pequeno porte (inferior a CT - 25mm) (Tabela II). Os seguintes critérios foram utilizados para a escolha das espécies: (1) representatividade numérica e em massa, (2) tamanho viável para aquisição dos dados morfológicos. De forma geral, as espécies não ocorrem em todas as poças ao mesmo tempo, portanto algumas espécies estão ausentes em determinados períodos e outras simplesmente não ocorrem em determinadas poças. 38 TABELA I. Lista taxonômica, local da coleta, acrônimo da espécie, número de indivíduos e variação do comprimento total dos peixes de poça de maré das três áreas estudadas. ES = Espírito Santo; PA = Pará; TR = Trindade. Tabela em ordem filogenética de famílias segundo Nelson (2006) e em acordo com as modificações propostas por Westneat & Alfaro (2005) e Smith & Craig (2007). † Espécie exótica. Comprimento Total (mm) Família / Espécie Local Acrônimo N Mínimo Máximo

Muraenidae Echidna catenata (Bloch 1795) TR Ech cat 3 557,0 715,0 Enchelycore nigricans (Bonnaterre 1788) TR Enc nig 3 287,0 573,0 Gymnothorax funebris Ranzani 1840 ES Gym fun 10 134,0 351,0 Gymnothorax funebris Ranzani 1840 PA Gym fun 6 242,0 552,0 Gymnothorax moringa (Cuvier 1829) ES Gym mor 10 290,0 641,0 Gymnothorax vicinus (Castelnau 1855) ES Gym vic 7 261,0 790,0 Ophichthidae Ahlia egmontis (Jordan 1884) ES Ahl egm 10 183,5 231,7 Myrophis punctatus Lütken 1852 PA Myr pun 1 229,6 229,6 Batrachoididae Amphichthys cryptocentrus (Valenciennes 1837) PA Amp cry 4 97,77 206,8 Batrachoides surinamensis (Bloch & Schneider 1801) PA Bat sur 3 52,54 81,57 Thalassophryne nattereri Steindachner 1876 PA Tha nat 4 106,2 134,7 Mugilidae Mugil rubrioculus Harrison, Nirchio, Oliveira, Ron & Gaviria 2007 PA Mug rub 6 53,18 64,43 Atherinopsidae Atherinella brasiliensis (Quoy & Gaimard 1825) ES Ath bra 10 36,75 70,96 Atherinella brasiliensis (Quoy & Gaimard 1825) PA Ath bra 8 61,91 106,2 Scorpaenidae Scorpaena plumieri Bloch 1789 ES Sco plu 8 76,67 134,2 Epinephelidae Cephalopholis fulva (Linnaeus 1758) TR Cep ful 1 111,4 111,4 Epinephelus adscensionis (Osbeck 1765) TR Epi ads 8 37,70 145,2 Rypticus randalli Courtenay 1967 PA Ryp ran 1 44,28 44,28 Rypticus saponaceus (Bloch & Schneider 1801) TR Ryp sap 1 85,69 85,69 Lutjanidae Lutjanus jocu (Bloch & Schneider 1801) PA Lut joc 9 124,7 165,0 Gerreidae Eucinostomus argenteus Baird & Girard 1855 ES Euc arg 10 47,57 83,99 Eucinostomus lefroyi (Goode 1874) ES Euc lef 10 44,70 54,21 Eucinostomus melanopterus (Bleeker 1863) ES Euc mel 10 82,36 95,50 Haemulidae Haemulon parra (Desmarest 1823) ES Hae par 10 66,53 110,0 Genyatremus luteus (Bloch 1790) PA Gen lut 6 48,10 55,95 Chaetodontidae Chaetodon striatus Linnaeus 1758 ES Cha str 10 50,90 95,01 Chaetodon striatus Linnaeus 1758 TR Cha str 2 36,02 41,43 Pomacentridae Abudefduf saxatilis (Linnaeus 1758) ES Abu sax 10 52,36 69,59 Abudefduf saxatilis (Linnaeus 1758) TR Abu sax 5 43,37 79,18 Stegastes fuscus (Cuvier 1830) ES Ste fus 10 77,41 103,5 Stegastes fuscus (Cuvier 1830) TR Ste fus 9 47,49 99,72 Stegastes variabilis (Castelnau 1855) ES Ste var 10 54,59 73,40

39 TABELA I. (continuação) Lista taxonômica, local da coleta, acrônimo da espécie, número de indivíduos e variação do comprimento total dos peixes de poça de maré das três áreas estudadas. ES = Espírito Santo; PA = Pará; TR = Trindade. Tabela em ordem filogenética de famílias segundo Nelson (2006) e em acordo com as modificações propostas por Westneat & Alfaro (2005) e Smith & Craig (2007). † Espécie exótica. Comprimento Total (mm) Família / Espécie Local Acrônimo N Mínimo Máximo

Labridae Halichoeres brasiliensis (Bloch 1791) ES Hal bra 10 24,98 42,04 Halichoeres poeyi (Steindachner 1867) ES Hal poe 10 83,33 127,2 Sparisoma axillare (Steindachner 1878) ES Spa axi 10 67,95 105,6 Thalassoma noronhanum (Boulenger 1890) TR Tha nor 7 40,15 89,06 Labrisomidae Labrisomus nuchipinnis (Quoy & Gaimard 1824) ES Lab nuc 10 78,86 142,2 Labrisomus nuchipinnis (Quoy & Gaimard 1824) TR Lab nuc 10 107,3 154,8 Malacoctenus delalandei (Valenciennes 1836) ES Mal del 10 49,24 53,39 Blenniidae Entomacrodus vomerinus (Valenciennes 1836) TR Ent vom 10 57,78 83,29 Omobranchus punctatus (Valenciennes 1836) † PA Omo pun 10 59,35 77,98 Ophioblennius trinitatis Miranda Ribeiro 1919 TR Oph tri 10 86,60 94,29 Scartella cristata (Linnaeus 1758) ES Sca cri 10 44,87 66,73 Scartella poiti Rangel, Gasparini & Guimarães 2004 TR Sca poi 2 66,40 81,57 Eleotridae Eleotris pisonis (Gmelin 1789) PA Ele pis 3 51,33 70,40 Gobiidae Bathygobius geminatus Tornabene, Baldwin & Pezold 2010 ES Bat gem 10 52,05 59,87 Bathygobius soporator (Valenciennes 1837) ES Bat sop 10 69,55 83,52 Bathygobius soporator (Valenciennes 1837) PA Bat sop 10 85,13 100,6 Coryphopterus glaucofraenum Gill 1863 ES Cor gla 10 36,71 54,84 Ctenogobius boleosoma (Jordan & Gilbert 1882) ES Cte bol 10 39,04 45,88 Acanthuridae Acanthurus bahianus Castelnau 1855 ES Aca bah 10 95,74 124,4 Acanthurus bahianus Castelnau 1855 TR Aca bah 10 51,98 68,38 Acanthurus chirurgus (Bloch 1787) ES Aca chi 10 85,79 108,5 Tetraodontidae Sphoeroides greeleyi Gilbert 1900 PA Sph gre 6 54,07 67,00

40 Características ecomorfológicas

As espécies foram caracterizadas ecomorfológicamente para duas funções de elevada relevância no ecossistema: micro-habitat e hábito alimentar / aquisição de alimento, conforme proposto por Dumay et al. (2004). Para isso foram selecionadas 13 características funcionais (Tabela III), derivadas de 17 medidas morfológicas (FIG. 2) (Sibbing & Nagelkerke, 2001; Dumay et al., 2004; Mason et al., 2007; Villéger et al., 2010; Albouy et al., 2011) que quantificam as duas funções de interesse. Para cada espécie, de 1 a 10 indivíduos (dependendo da disponibilidade de espécimes; Tabela I) foram caracterizados morfo-anatômicamente com auxilio de um paquímetro digital (precisão 0,1 mm), balança (0,01 g) e microscópio estereoscópio (0,1 mm). O ângulo da boca foi estimado em relação ao eixo longitudinal do corpo e classificado em uma das cinco categorias (0 para -10º até +10º; ±1 para ±10º até ±45º e ±2 for ±45º até ±90º) conforme ilustrado em Sibbing & Nagelkerke (2001) e Dumay et al. (2004). Posteriormente, a média de cada característica funcional foi calculada para cada espécie de cada local. Em Anguilliformes, a nadadeira caudal, os rastros branquiais e a nadadeira peitoral (no caso de Muraenidae) foram considerados sem funcionalidade, e foi atribuído o valor zero (0) às características funcionais derivadas dessas estruturas para esse grupo (Anexo 1). Para possibilitar comparações entre as espécies e entre as características funcionais, todas as variáveis foram padronizadas (estandardizadas em média zero = 0 e desvio padrão = 1). Desta forma, todas as características funcionais possuem o mesmo peso.

TABELA II. Número total de espécies por local amostrado, número de espécies utilizadas no presente trabalho e porcentagem, em número e em massa, da contribuição nas capturas de cada local das espécies utilizadas.

Número de espécies Local Número de espécies Número (%) Massa (%) utilizadas

Anchieta, ES 58 26 90,6 98,0

Curuçá, PA 18 14 76,4 99,4

Trindade, ES 20 14 84,0 99,4

FIG. 2. Medidas morfológicas feitas em cada indivíduo utilizando um paquímetro digital; espécie modelo Stegastes variabilis (Castelnau 1855). (A) Visão lateral (B) Visão frontal. CP - comprimento padrão; A - altura do corpo; L – largura do corpo; AB – altura da boca; LB – largura da boca; DO – diâmetro do olho; AC – altura da cabeça; AO – altura do olho; AI – altura na inserção da nadadeira peitoral; AINp – altura da inserção da nadadeira peitoral; CNp – comprimento da nadadeira peitoral; ANp – altura da nadadeira peitoral; APc – altura do pedúnculo caudal; ANc – altura da nadadeira caudal. Outras medidas foram realizadas, porém não foram inclusas nessa figura: CRb – comprimento dos rastros branquiais; CTd – comprimento do trato digestório; M – massa; Ops – ângulo da boca.

42 TABELA III. Lista das 13 características funcionais derivadas das 17 medidas morfológicas, e seus respectivos acrônimos, formulas e significados ecológicos, modificado de Dumay et al. (2004), de Villéger et al. (2010) e de Albouy et al. (2011). † características funcionais relacionadas à aquisição de alimento. ‡ características funcionais relacionadas ao micro-habitat ocupado. * a massa possui influência nas duas funções selecionadas.

Característica Funcional Acrônimo Formula Relação ecológica

´ ABLB Característica e tamanho Área da boca † Osf L ´ A dos itens capturados

AB Método de aquisição de Formato da boca † Osh LB alimento

Modo de captura do Ângulo em relação ao eixo Ângulo da boca † Ops alimento / posição do longitudinal do corpo alimento na coluna de água

CRb Habilidade de filtrar / Tamanho dos rastros branquiais † GRlst CP proteção das brânquias

DO Tamanho do olho † Edst Detecção de presa CP Hábito alimentar / CTd capacidade de digestão de Comprimento do Trato digestório † Glst CP recursos de baixa qualidade (e.g., vegetais / detritos)

AO Posição vertical na coluna Posição do olho ‡ Eps AC de água

A Posição vertical na coluna Formato transversal do corpo ‡ Bsh L de água / hidrodinamismo

ææp ö ö Hidrodinamismo lnçç ´´ AL ÷ +1÷ Superfície transversal do corpo ‡ Bsf èè 4 ø ø (distribuição da massa ao longo do corpo) ()P +1ln

AINp Relação da peitoral à Posição da nadadeira peitoral ‡ PFps AI manobrabilidade do peixe

CNp Relação da peitoral com Formato da nadadeira peitoral ‡ PFsh ANp propulsão do peixe

Eficiência de propulsão Relação entre a nadadeira caudal e o ANc CPt caudal através da redução pedúnculo caudal ‡ APc de arrasto

Contribuição para o Massa * M ― ambiente via metabolismo

43 Informações sobre ecologia, etologia e hábito alimentar das espécies

Os dados relacionados à ecologia, habitat, etologia e hábito alimentar das espécies foram obtidos de: Randall (1967; 1983; 2002), Figueiredo & Menezes (1978; 1980; 2000), Menezes & Figueiredo (1980; 1985), Hoffman & Robertson (1983), Sazima (1986), Zamprogno (1989), Humann & DeLoach (1994), Ferreira et al. (1998), Carvalho-Filho (1999), DeLoach & Humann (1999), Sazima & Sazima (2004), Nelson (2006), Gibran (2010), Oliveira (2010; 2012), Lasso- Alcalá et al. (2011), Macieira & Joyeux (2011), Feitosa et al. (2012) e Pimentel (2012), e também por observações realizadas pelos autores in situ, e de análise de espécimes. Os dados estão compilados na tabela IV.

44 TABELA IV. Lista taxonômica, período de atividade alimentar, habitat ocupado, hábito alimentar, tática para aquisição de alimento e status de residência das espécies de peixes de poça de maré estudados. Tabela em ordem filogenética de famílias segundo Nelson (2006) e em acordo com as modificações propostas por Westneat & Alfaro (2005) e Smith & Craig (2007). Categorias de hábito alimentar adaptadas de Bellwood et al. (2004) e Ferreira et al. (2004): MCAR = macro-carnívoro; MINV = comedor de invertebrados moveis; OMNI = onívoro; PLANK = planctívoro; RHER = herbívoro errante; SINV = comedor de invertebrados sésseis, THER = herbívoro territorial.

Atividade Hábito Família / Espécie Habitat Tática para aquisição de alimento Status de residência alimentar alimentar Muraenidae Echidna catenata Diurno / Noturno Bentônico MCAR Predador de emboscada / Busca por presas Residente Enchelycore nigricans Diurno / Noturno Bentônico MCAR Predador de emboscada / Busca por presas Residente Gymnothorax funebris Diurno / Noturno Bentônico MCAR Predador de emboscada / Busca por presas Residente Gymnothorax moringa Diurno / Noturno Bentônico MCAR Predador de emboscada / Busca por presas Residente Gymnothorax vicinus Diurno / Noturno Bentônico MCAR Predador de emboscada / Busca por presas Residente Ophichthidae Ahlia egmontis Noturno Subterrâneo MINV Busca por presas Residente Myrophis punctatus Noturno Subterrâneo MINV Busca por presas Residente Batrachoididae Amphichthys cryptocentrus Diurno Bentônico MCAR Predador de emboscada Oportunista Batrachoides surinamensis Diurno Bentônico MCAR Predador de emboscada Oportunista Thalassophryne nattereri Diurno Bentônico MCAR Predador de emboscada Oportunista Mugilidae Mugil rubrioculus Diurno Demersal OMNI Morde porções de substrato inconsolidado Oportunista Atherinopsidae Atherinella brasiliensis Diurno Epipelágico PLANK Mordiscador de superfície Oportunista Scorpaenidae Scorpaena plumieri Diurno Bentônico MCAR Predador de emboscada Oportunista Epinephelidae Cephalopholis fulva Diurno Demersal MCAR Busca por presas Oportunista Epinephelus adscensionis Diurno Demersal MCAR Busca por presas Oportunista Rypticus randalli Diurno Demersal MCAR Busca por presas Oportunista Rypticus saponaceus Diurno Demersal MCAR Busca por presas Oportunista Lutjanidae Lutjanus jocu Diurno Demersal MCAR Busca por presas Oportunista Gerreidae Eucinostomus argenteus Diurno Demersal MINV Escavações localizadas no substrato inconsolidado Oportunista Eucinostomus lefroyi Diurno Demersal MINV Escavações localizadas no substrato inconsolidado Oportunista Eucinostomus melanopterus Diurno Demersal MINV Escavações localizadas no substrato inconsolidado Oportunista Haemulidae Genyatremus luteus Diurno Demersal MINV Busca por presas Oportunista

45 TABELA IV. (continuação) Lista taxonômica, período de atividade alimentar, habitat ocupado, hábito alimentar, tática para aquisição de alimento e status de residência das espécies de peixes de poça de maré estudados. Tabela em ordem filogenética de famílias segundo Nelson (2006) e em acordo com as modificações propostas por Westneat & Alfaro (2005) e Smith & Craig (2007). Categorias de hábito alimentar adaptadas de Bellwood et al. (2004) e Ferreira et al. (2004): MCAR = macro-carnívoro; MINV = comedor de invertebrados moveis; OMNI = onívoro; PLANK = planctívoro; RHER = herbívoro errante; SINV = comedor de invertebrados sésseis, THER = herbívoro territorial. Atividade Hábito Família / Espécie Habitat Tática para aquisição de alimento Status de residência alimentar alimentar Haemulon parra Crepuscular Demersal MINV Busca por presas Oportunista Chaetodontidae Chaetodon striatus Diurno Demersal SINV Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Oportunista Pomacentridae Abudefduf saxatilis Diurno Demersal OMNI Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Oportunista Stegastes fuscus Diurno Demersal THER Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Oportunista Stegastes variabilis Diurno Demersal THER Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Oportunista Labridae Halichoeres brasiliensis Diurno Demersal MINV Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Oportunista Halichoeres poeyi Diurno Demersal MINV Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Oportunista Sparisoma axillare Diurno Demersal RHER Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Oportunista Thalassoma noronhanum Diurno Demersal MINV Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Oportunista Blenniidae Entomacrodus vomerinus Diurno Bentônico THER Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Residente Omobranchus punctatus Diurno Bentônico THER Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Residente Ophioblennius trinitatis Diurno Bentônico THER Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Residente Scartella cristata Diurno Bentônico THER Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Residente Scartella poiti Diurno Bentônico THER Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Residente Labrisomidae Labrisomus nuchipinnis Diurno Bentônico MCAR Predador de emboscada Residente Malacoctenus delalandei Diurno Bentônico MINV Busca por presas Residente Eleotridae Eleotris pisonis Noturno Bentônico MINV Busca por presas Oportunista Gobiidae Bathygobius geminatus Diurno Bentônico MINV Busca por presas Residente Bathygobius soporator Diurno Bentônico MINV Busca por presas Residente Coryphopterus glaucofraenum Diurno Bentônico MINV Mordiscador de fundo Residente Ctenogobius boleosoma Diurno Bentônico MINV Morde porções de substrato inconsolidado Residente Acanthuridae Acanthurus bahianus Diurno Demersal RHER Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Oportunista Acanthurus chirurgus Diurno Demersal RHER Pequenas mordiscadas em substrato consolidado Oportunista Tetraodontidae Sphoeroides greeleyi Diurno Demersal MINV Busca por presas Oportunista

46 Analises dos dados

A análise de componente principal (PCA) foi utilizada para determinar as variáveis que discriminam cada grupo de espécies. Para isso foi utilizada uma matriz retangular de dados (54 espécies x 13 características funcionais) contendo as espécies de cada local (ES, PA e TR). As espécies com ocorrência em dois locais distintos foram consideradas duas vezes na análise, para integrar possíveis diferenças (e.g., morfológicas) entre populações (Froese, 2006). As características funcionais, superfície transversal do corpo (Bsf) e tamanho dos rastros branquiais (GRlst), foram consideradas como variáveis quantitativas suplementares devido à pequena influência na discriminação dos grupos. Portanto, estas características funcionais foram incluídas na representação gráfica para facilitar a interpretação, mas não foram consideradas no cálculo da representação gráfica das espécies. O pacote FactoMineR (Lê et al., 2008) foi utilizado na execução da PCA.

Os grupos funcionais foram determinados a partir de uma matriz retangular contendo as espécies (Todas – 54 espécies; ES – 26; PA – 14; TR – 14) e as características funcionais (n = 11; as características Bsf e GRlst também foram excluídas da presente análise para otimizar a formação dos grupos) através de uma análise consensual de agrupamento (distâncias: Euclidiana e Gower’s; e métodos de agrupamentos: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward) como proposto por Mouchet et al. (2008). A introdução da espécie exótica Omobranchus punctatus na comunidade foi simulada no ES (n = 27) e em TR (15), porém no PA (13) foi simulada a extirpação da comunidade, pois a espécie já se encontra estabelecida na comunidade (Lasso-Alcalá et al., 2011). Para isso a análise consensual de agrupamento, acima descrita, foi novamente realizada para verificar o grupo funcional ocupado por O. punctatus em cada comunidade. Para facilitar a visualização / interpretação das simulações, apenas o clado onde O. punctatus está inserido ou extirpado foi apresentado nas respectivas representações gráficas. As análise de agrupamento foram executadas utilizando o script GDF (Mouchet et al., 2008).

Os cálculos da dissimilaridade taxonômica entre as comunidades foram realizados utilizando o script ChgedissJ (Villéger & Brosse, 2012). As diferenças taxonômicas entre as comunidades (PA vs ES vs TR) após a introdução e extirpação foram mensuradas pela diferença na riqueza de espécies, pela variação no índice de dissimilaridade de Jaccard, na substituição (turnover) e no aninhamento (nestedness) de espécies. Segundo Villéger & Brosse (2012), a dissimilaridade é o resultado da soma entre os valores de turnover e nestedness. O turnover pode ser definido como taxa de mudança na composição de espécies entre comunidades, e varia de 0, quando uma comunidade é um subconjunto de espécies de uma outra, até 1, quando não há espécies em comum entre as comunidades. A variável nestedness é representada pela diferença na riqueza de espécies

47 entre duas comunidades, e varia de 0, quando não há espécies em comum entre as comunidades ou as duas possuem o mesmo número de espécies, até 1, quando uma comunidade é um subconjunto de espécies de uma outra. A simulação foi realizada considerando 3 cenários; (I) introdução de O. punctatus em todas as comunidades (exceto PA, onde a espécie já se encontra estabelecida), (II) introdução de O. punctatus em todas as comunidades, com extinção local das espécies com maior similaridade funcional à espécie introduzida: Entomacrodus vomerinus (TR), Ophioblennius trinitatis (TR), Scartella cristata (ES) e Scartella poiti (TR) (ver figura 04), (III) introdução de O. punctatus em todas as comunidades, com extinção local das espécies com moderada / elevada similaridade funcional à espécie introduzida: E. vomerinus (TR), Halichoeres poeyi (ES), Labrisomus nuchipinnis (ES + TR), Malacoctenus delalandei (ES), O. trinitatis (TR), S. cristata (ES), S. poiti (TR) e Sparisoma axillare (ES) (ver figuras 05, 06 e 07).

Os diferentes aspectos da diversidade funcional foram analisados nas três comunidades e nas comparações dos possíveis efeitos da introdução simulada de O. punctatus no ES e em TR. Três faces da diversidade funcional foram mensuradas: a equitabilidade funcional, a divergência funcional e a especialização funcional. A equitabilidade funcional baseia-se na regularidade da distribuição da abundância das espécies no espaço funcional multidimensional. A divergência funcional baseia-se na divergência da abundância das espécies em relação ao centro do espaço funcional multidimensional (i.e., verifica o quanto as espécies mais abundantes estão próximas da borda do espaço funcional). A especialização funcional baseia-se na distância das espécies em relação às características gerais da comunidade (i.e., espécies mais especializadas estão localizadas mais distantes do pool funcional global) (Bellwood et al., 2006; Villéger et al., 2010). O cálculo das faces da diversidade funcional escolhidas é composto por dados de abundância e das características funcionais das espécies de cada comunidade. Desta forma, foi construída uma matriz retangular com a abundância (i.e., número de indivíduos na comunidade) das espécies nos três locais e uma outra matriz retangular com os valores padronizados (estandardizados) das onze características funcionais mensuradas das espécies de cada local. Os índices utilizados necessitam dos dados de abundância, o que possibilitou a simulação da introdução ou “extirpação” de espécies apenas modificando os valores do número de indivíduos nas comunidades de acordo com três cenários:

(I) introdução de O. punctatus no ES e em TR. Os valores de abundância de O. punctatus equivalem a 90% do número médio de indivíduos das espécies com maior similaridade funcional [E. vomerinus (TR), O. trinitatis (TR), S. cristata (ES) e S. poiti (TR)] em cada comunidade;

(II) introdução de O. punctatus no ES e em TR. Os valores de abundância de O. punctatus correspondem a 95% da abundância média das espécies com maior

48 similaridade funcional. Estas espécies [E. vomerinus (TR), O. trinitatis (TR), S. cristata (ES) e S. poiti (TR)] tiveram a suas abundâncias reduzidas para 5% da abundância inicial;

(III) introdução de O. punctatus no ES e em TR. Os valores de abundância de O. punctatus correspondem a 90% da abundância média das espécies elevada / moderada similaridade funcional. Estas espécies [E. vomerinus (TR), H. poeyi (ES), L. nuchipinnis (ES + TR), M. delalandei (ES), O. trinitatis (TR), S. cristata (ES), S. poiti (TR) e S. axillare (ES)] tiveram a suas abundâncias reduzidas para 10% da abundância inicial. Os cálculos dos índices da diversidade funcional foram realizados utilizando o script FDind (Villéger et al., 2008; Villéger et al., 2010). Todas as analises, acima descritas, foram feitas no ambiente estatístico R (R Core Team, 2012).

49 Resultados

Grupos funcionais

As comunidades apresentaram composições de espécies distintas entre si, e nenhuma espécie foi compartilhada entre todas elas. As comunidades de peixes do PA e de TR não compartilharam nenhuma espécie, porém o ES compartilhou três espécies com PA e cinco com TR.. A análise de componente principal (PCA) baseada nas características funcionais evidenciou a formação de três grupos distintos, onde o eixo 1 explica 41,61% da variabilidade e o eixo 2 explica 21,11% (FIG. 3). O primeiro grupo (quadrante esquerdo inferior) é formado por Anguilliformes de grande porte, com boca estreita e comprida, e ausência de rastros branquiais, das nadadeiras peitorais e da caudal. O segundo grupo (quadrante esquerdo superior) é formado por Ahlia egmontis e Myrophis punctatus, que compartilham das mesmas características do grupo anterior, porém possuem as nadadeiras peitorais. O restante das espécies está distribuindo ao longo de uma diagonal (sentido superior- esquerdo e inferior-direito). As espécies com corpo roliço, olhos próximos ao topo da cabeça e boca direcionada para cima ou para frente de hábito demersal (e.g., Halichoeres brasiliensis, H. poeyi, S. axillare e T. noronhanum) ou bentônico (e.g., Bathygobius geminatus, Bathygobius soporator e Coryphopterus glaucofraenum) estão localizadas, em sua maioria, nos quadrantes superiores. No quadrante inferior direito, estão as espécies de hábito demersal com elevada manobrabilidade (e.g., Chaetodon striatus, Stegastes fuscus e Stegastes variabilis), e com tendência a onivoria ou a herbivoria. O corpo ovalado, olhos grandes e o trato digestório extenso são as características funcionais mais marcantes nesse grupo de espécies. De forma geral, as espécies da ordem Anguilliformes apresentam um conjunto de características funcionais distintas em relação ao pool global de espécies. Para as espécies com ocorrência em dois locais não houve sobreposição, na PCA, entre as populações (FIG 3.B; Anexo 2), o que indica que há variação morfológica entre os locais estudados.

FIG. 3. Gráfico dos dois primeiros eixos da análise de componente principal (PCA) mostrando a relação entre as 13 características funcionais nas 46 espécies de peixes de poças de maré. (A) Correlação entre as 13 características funcionais; os desenhos inseridos na figura ilustram a morfologia típica resultante da interação dos vetores. * indica variáveis quantitativas suplementares. (B) Distribuição das espécies em relação às características funcionais. As espécies foram coloridas de acordo com os grupos funcionais propostos na figura 4. 51 A análise de cluster baseada nas características funcionais das espécies dos três locais permitiu a proposição de 8 grupos funcionais (FIG. 4). Os dois primeiros grupos estão bem segregados, e são “resumidos” pelos dois eixos principais da PCA. O grupo 1 é formado por A. egmontis e M. punctatus, que podem ser consideradas espécies fossoriais, pois habitam buracos no substrato ou em frestas na rocha, e costumam forragear no espaço intersticial em busca de poliquetas (FIG. 5). No segundo grupo, estão Anguilliformes macro-carnívoros (alimentam-se de crustáceos e peixes), que possuem hábito bentônico. O grupo 3 é formado por espécies das famílias Gerreidae e Haemulidae, que distribuem-se verticalmente próximas ao fundo, e utilizam o aparato bucal protrátil (Nelson, 2006) e os longos rastros branquiais para alimentar-se de micro- invertebrados (e.g., anfípodes, isópodes, copépodes e poliquetas) que habitam o espaço intersticial do substrato (FIG. 6). Os peixes do grupo 4 também possuem hábito demersal, porém este grupo de espécies é bastante diversificado em termo de preferência alimentar. Desta forma, temos as seguintes categorias: onívoro (OMNI) Abudefduf saxatilis, comedor de invertebrados sésseis (SINV) C. striatus, herbívoros territoriais (THER) S. fuscus e S. variabilis, e herbívoros errantes (RHER) Acanthurus bahianus e Acanthurus chirurgus. O grupo 5 é formado por peixes epipelágicos planctívoros (Atherinella brasiliensis), e por peixes demersais de habito onívoro (Mugil rubrioculus). O comportamento bentônico e a natação saltada são características das espécies (famílias Batrachoididae, Eleotridae e Gobiidae) do grupo 6. Esse grupo de espécies possui hábito alimentar carnívoro, porem são classificados entre macro-carnívoro (MCAR) ou comedor de invertebrados móveis (MINV), dependendo do tamanho das presas capturadas por cada espécie. O grupo 7 é formado por espécies THER de hábito bentônico, que pertencem exclusivamente à família Blenniidae, incluindo a espécie exótica O. punctatus. O último grupo (8) é representado pelo restante das espécies, e engloba as famílias Epinephelidae, Labridae, Labrisomidae, Lutjanidae, Scorpaenidae e Tetraodontidae. Baseado nas características funcionais utilizadas, esse grupo representa o padrão morfológico mais recorrente e pouco diferençável, pois apresenta um elevado número de famílias (6) sem relações filogenéticas estreitas. As espécies do grupo possuem habitat, e hábito alimentar diversificados, que variam de bentônico ou demersal, e MCAR, MINV ou RHER (S. axillare). Portanto, esse grupo funcional possui elevada versatilidade. As espécies com ocorrência em duas comunidades apresentaram um posicionamento diferente dos esperado dentro dos grupos. Houve casos onde duas espécies congenéricas (e.g., H. brasiliensis e H. poeyi) foram mais similares a outras espécies do que entre si, e casos onde a mesma espécie ocupa posições distintas dentro do grupo, por exemplo C. striatus (i.e., assemelhasse morfologicamente a espécies diferentes). Entretanto, nenhuma espécie (i.e., a mesma espécie, porém de diferentes locais) ocorreu em dois grupos funcionais distintos.

FIG. 4. Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças de maré (ES+PA+TR). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os seguintes métodos de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. Os números demarcam os grupos funcionais propostos. 53 A comunidade de peixes de poças de maré do PA foi agrupada em oito grupos funcionais, e as categorias tróficas SINV e RHER estão ausentes nessa comunidade (FIG. 7.A). A única espécie herbívora (THER) encontrada foi O. punctatus. O grupo funcional 4 está ausente nessa comunidade. O grupo 8 se diferenciou em dois subgrupos (8.1 e 8.2) de hábito demersal, mas pertencentes a guildas tróficas distintas. O elevado número de grupos com uma única espécie (62,5%) pode indicar uma comunidade com baixa redundância funcional. Os grupos 1 e 2 estão representados por uma única espécie, respectivamente M. punctatus e Gymnothorax funebris. No grupo 6 estão as espécies bentônicas carnívoras, que podem ser divididas de acordo com o hábito alimentar em MCAR (Amphichthys cryptocentrus, Batrachoides surinamensis, Thalassophryne nattereri) e MINV (B. soporator, Eleotris pisonis). Os MCAR demersais (Lutjanus jocu e Rypticus randalli) estão no grupo 8.1, e possuem o comportamento de se posicionarem próximos ao fundo e de se abrigarem em algas ou outra cobertura a espreita de presas. O grupo 3 possui uma única espécie, Genyatremus luteus, que é classificada como MINV demersal. No grupo 5, há duas espécies com morfologia corporal similar, que nadam ativamente. Entretanto, ocupam habitats e grupos trófico distintos como visto anteriormente.

FIG. 5. Espécime de Ahlia egmontis (Jordan 1884) durante atividade de forrageamento em uma poça de maré no litoral do Espírito Santo, Brasil.

54 A espécie exótica O. punctatus representa sozinha o grupo 7 (i.e., THER bentônicos) no ecossistema entremarés do PA. O último grupo (8.2), também possui uma única espécie, Sphoeroides greeleyi, demersal e predadora de invertebrados móveis (MINV). Os grupos funcionais do PA são formados por espécies estuarinas / costeiras, e nenhuma espécie característica de ecossistema recifal foi detectada. A extirpação de O. punctatus da comunidade resultaria em perda de um grupo funcional (FIG. 7.B).

FIG. 6. Espécime juvenil de Haemulon parra (Desmarest 1823), instante antes de abocanhar parte do substrato em busca de pequenos invertebrados móveis, em uma poça de maré no litoral do Espírito Santo, Brasil.

55 A comunidade de peixes de poças de maré do ES foi distribuída em 12 grupos funcionais distribuídos por todas as categorias de habitats e de hábitos alimentares (FIG. 8.A). O número de grupos funcionais com uma única espécie foi menor (33,3%), quando comparado ao PA (62,5%). O grupo 1 é formado por uma única espécie de habito fossorial e MINV; A. egmontis. O grupo 2 (G. funebris, Gymnothorax moringa e Gymnothorax vicinus) é formado por Anguilliformes macro- carnívoros bentônicos. O grupo 8.1 é formado duas espécies demersais da família Labridae (H. poeyi, S. axillare), porem com hábitos alimentares diferentes. O herbívoro territorial (THER) bentônico, S. cristata, é o único componente do grupo 7. A simulação da introdução de O. punctatus na comunidade, indica que essas duas espécies ocupariam o mesmo grupo funcional (FIG. 8.B). O grupo 8.2 é formado duas espécies bentônicas de Labrisomidae (L. nuchipinnis, M. delalandei), porem com hábitos alimentares diferentes, pois apesar de serem classificados como carnívoros, possuem preferência por presas de tamanhos distintos. No grupo 8.3 há único representante, Scorpaena plumieri, considerado predador de emboscada, que se alimenta de pequenos peixes e de crustáceos (MCAR). O grupo 6 é formado pelas espécies de Gobiidae (Bathygobius geminatus, B. soporator, Coryphopterus glaucofraenum, Ctenogobius boleosoma), que ficam repousados acima do substrato alimentando-se de pequenos invertebrados errantes (MINV). No grupo 4.1 está o borboleta-listrado C. striatus, que ocupa sozinha a guilda trófica SINV, e dois herbívoros vagantes (RHER) demersais: Acanthurus bahianus e Acanthurus chirurgus. A espécie A. brasiliensis, única a utilizar o habitat epipelágico e os organismos planctônicos como recurso alimentar, ocupa o grupo 5. No grupo 3 estão as espécies MINV demersais, que frequentemente mordiscam o substrato inconsolidado em busca de pequenos invertebrados. O Labridae H. brasiliensis ocupa o grupo 8.4, e possui a mesma guilda trófica e hábito do congênere H. poeyi, porém estes ocupam grupos diferentes, e provavelmente utilizam diferentemente os recursos (i.e., micro-habitat, alimento, abrigo) disponíveis. Três espécies ocupam o grupo 4.2: duas THER (S. fuscus, S. variabilis) e uma onívora (A. saxatilis). Os grupos funcionais do ES são formados, em sua maioria, por espécies residentes do entremarés ou recifais e por espécies estuarinas em menor proporção. A introdução de O. punctatus na comunidade resultaria em aumento da redundância funcional, onde duas espécies exerceriam a mesma função (FIG. 8.B).

FIG. 7. (A) Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças de maré do Pará (PA). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os seguintes métodos de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. (B) Detalhe do dendograma da simulação da extirpação de O. punctatus (†) da comunidade. Os números de 1-8 correspondem aos grupos da figura 04 enquanto as subdivisões 8.1 e 8.2 são exclusivas dessa figura.

57 A comunidade de peixes de poças de maré de TR foi agrupada em 4 grupos funcionais distribuídos nos habitats demersal e bentônico e em todas as categorias de hábitos alimentares, exceto PLANK (FIG. 9.A). Nenhum grupo funcional foi ocupado por uma única espécie. O grupo 2 é formado por MCAR bentônicos. As espécies demersais com elevada manobrabilidade estão agrupadas no segundo grupo (4), porém possuem hábitos alimentares diferentes (A. bahianus – RHER; C. striatus – SINV; A. saxatilis – OMNI; S. fuscus – THER). Os herbívoros territoriais bentônicos estão presentes no grupo 7 (E. vomerinus, O. trinitatis, S. poiti), que na simulação de introdução de O. punctatus (FIG. 9.B) seria o grupo funcional ocupado pela espécie exótica. No grupo 8 estão os macro-carnívoros (exceto Thalassoma noronhanum, MINV) demersais e uma única espécie bentônica (L. nuchipinnis). Os grupos funcionais de TR são formados apenas por espécies do entremarés e recifais. A introdução de O. punctatus na comunidade resultaria em aumento da redundância funcional, com 4 espécies realizando a mesma função (FIG. 9.B).

De forma geral, as 3 comunidades apresentaram grupos funcionais similares (i.e, ocupado o mesmo habitat e guilda trófica), porém com composições distintas de espécies (e.g., Grupo 1 PA, Grupos 2 e 3 ES, Grupo 1TR). Apesar de haver casos repetição na utilização do habitat ou do recurso alimentar entre os grupos de uma mesma comunidade, as funções desempenhadas são exclusivas de cada grupo, pois esses possuem conjuntos de características funcionais únicas. Algumas comunidades apresentaram grupos funcionais bastante especializados, como por exemplo os grupos 2 (PA) e 1 (ES), que demandam características físicas bastante específicas do ecossistema para sua ocorrência (e.g., substrato inconsolidado nas poças). A família Blenniidae dominou, nas 3 comunidades, o grupo funcional dos THER bentônicos, padrão que indica um elevado grau de especialização dessa família na ocupação desse nicho.

FIG. 8. (A) Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças de maré do Espírito Santo (ES). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os seguintes métodos de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. (B) Detalhe do dendograma da simulação da introdução de O. punctatus (†) na comunidade. Os números de 1-8 correspondem aos grupos da figura 04 enquanto as subdivisões 4.1-4.2 e 8.1-8.4 são exclusivas dessa figura. 59

FIG. 9. (A) Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças de maré da Ilha da Trindade (TR). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os seguintes métodos de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. (B) Detalhe do dendograma da simulação da introdução de O. punctatus (†) na comunidade. Os números correspondem aos grupos da figura 04. 60 Padrões de β-diversidade

O maior valor de dissimilaridade taxonômica foi encontrado entre PA e TR, pois não há compartilhamento de espécies entre essas duas comunidades, e portanto, a substituição de espécies entre as comunidades foi de 100% e o aninhamento de espécies 0%. O segundo valor mais elevado (92%) de dissimilaridade entre comunidades foi entre PA e ES, e 3 espécies foram compartilhadas por essas comunidades. As comunidades ES e TR foram as mais similares, compartilhando 5 espécies, e apresentam um valor de dissimilaridade taxonômica de 86% (FIG. 10). Como esperado, a introdução de O. punctatus (simulação I) nas comunidades (ES e TR) resulta em uma redução da dissimilaridade taxonômica, com uma tendência à homogeneização das comunidades. Essa variação da dissimilaridade ocorre em diferentes níveis dependendo das características de cada comunidade (i.e., número de espécies compartilhadas e exclusivas), e pode chegar a 4% de aumento na similaridade entre PA e TR, e em menor proporção, 2% entre ES e TR. Na segunda simulação, onde O. punctatus é introduzido no ES e em TR e onde as espécies com maior similaridade funcional ao invasor são extirpadas, também houve uma tendência a homogeneização das comunidades.

Contudo, a variação da dissimilaridade de Jaccard's (βJ), de turnover e de nestedness, também foi dependente do número de espécies retiradas de cada comunidade. Nessa simulação todas as espécies extirpadas eram exclusivas de suas comunidades. A menor variação na dissimilaridade (- 3%) ocorreu entre PA e ES, e a única espécie extirpada foi S. cristata do ES. Uma variação similar ocorreu entre PA e TR e entre ES e TR, com -4% de βJ. A maior redução na substituição de espécies (-12%) foi observada entre ES e TR (o aninhamento aumentou em 7%). Na simulação III, onde as espécies com elevada ou moderada similaridade funcional a O. punctatus foram extirpadas, apenas L. nuchipinnis foi compartilhado entre ES e TR, as outras espécies eram exclusivas de suas comunidades. Entre todas as comunidades houve uma variação de -4% de βJ, a substituição de espécies variou de -5% (PA e TR, PA ES) a 8% (ES e TR) e o aninhamento variou de 1-4%. Desta forma, essa simulação sugere que as comunidades ES e TR seriam afetadas negativamente no caso da introdução de O. punctatus, que resultaria em um processo de homogeneização. O efeito da introdução da espécie exótica fica mais evidente na comparação entre ES e TR, pois as duas comunidades passam a compartilhar a espécie exótica e a maioria das espécies extirpadas são exclusivas de cada uma das comunidades. Outro aspecto importante é a porcentagem de espécies extirpadas em cada comunidade (e.g., na simulação II: ES – 4% das espécies e TR – 21%) que sugere que em TR haveria mudanças maiores na composição da comunidade. E nesse caso específico, o grupo funcional 7 de TR (FIG. 9) seria “substituído” por O. punctatus, pois todas as espécies do grupo foram extirpadas na simulação.

FIG. 10. Análise da dissimilaridade taxonômica, turnover e nestedness entre as 3 comunidades (ES, PA e TR) no cenário atual e em 3 simulações (I, II e III) de introdução de O. punctatus nas comunidades. O valor inserido em cada círculo indica o número de espécies exclusivas da comunidade, e o valor na interseção entre os dois círculos indica o número de espécies compartilhadas entre as duas comunidades. As espécies marcadas com um “X” foram extirpadas de suas respectivas comunidades para simular a extinção da espécie. βJ = índice de dissimilaridade de Jaccard's. 62 Padrões de diversidade funcional

As três faces da diversidade funcional analisadas apresentaram valores distintos entre as comunidades (FIG. 11). O maior valor de equitabilidade funcional foi encontrado no ES e o menor valor em TR, que indica uma distribuição mais homogênea da abundância no espaço funcional no ES comparado às outras duas comunidades. O padrão inverso foi detectado para a divergência funcional (i.e., maior valor para TR e menor para ES), indicando que as espécies mais abundantes possuem características mais singulares, e portanto estão distantes do centro do espaço funcional. A comunidade de TR apresentou maior especialização funcional e a do PA o menor valor, que demonstra que as espécies de TR possuem características morfológicas mais extremas, e provavelmente, possibilitam a exploração de funções bastante específicas. Nesse caso, as espécies do PA teriam uma tendência a serem mais similares morfologicamente, e consequentemente, funcionalmente.

FIG. 11. Equitabilidade (A), divergência (B) e especialização (C) funcional entre as três comunidades sem a simulação da introdução de O. punctatus no ES e em TR.

63 O efeito da introdução de O. punctatus sobre as três faces da diversidade funcional foi bastante variável no ES e em TR (FIG. 12). Esse padrão indica que as combinações de introdução e modificações nas abundâncias das espécies produzem em efeitos imprevisíveis sobre a diversidade funcional das comunidades. Nas três simulações a equitabilidade funcional foi maior no ES, porém na terceira simulação houve uma ligeira diminuição no ES e aumento em TR. Essa variação indica que no ES a redução na abundância de H. poeyi, L. nuchipinnis, M. delalandei, S. cristata e S. axillare associado à introdução de O. punctatus reduz o equilíbrio funcional. Porém, em TR a introdução e a redução na abundância de E. vomerinus, L. nuchipinnis, O. trinitatis e S. poiti (simulação III), promoveram um aumento da equitabilidade funcional (i.e., aumento no equilíbrio da distribuição das abundâncias ao longo do espaço funcional). A divergência e especialização funcional variaram pouco ao longo das simulações em TR, porém foi observado um aumento nos valores desses índices no ES. Deste modo, a introdução de O. punctatus e as modificações na estrutura da comunidade (i.e., abundância), resultaram em mudanças na estrutura funcional do ES, onde as espécies mais abundância ficaram distantes do centro do espaço funcional (divergência funcional) e o número de espécies mais distantes do centro do espaço funcional aumentou (especialização funcional). Entretanto, essas modificações na estrutura funcional só ocorreram com a redução das abundâncias das espécies afetadas na simulação, e portanto, somente a introdução de O. punctatus (simulação I) não resultou em modificações importantes, apenas em TR houve uma pequena redução dos três índices.

FIG. 12. Equitabilidade (A), divergência (B) e especialização (C) funcional entre ES e TR nas 3 simulações da introdução de O. punctatus.

65 Discussão

Grupos funcionais

Segundo Boyle & Horn (2006) as similaridades morfológicas entre as espécies de guildas tróficas análogas podem ser explicadas pela combinação das adaptações, exaptações (i.e., características que melhoram a adaptação ao meio, mas que não evoluíram para sua atual finalidade; ver Gould & Vrba, 1982) e limites morfológicos. Desta forma, se considerarmos a elevada proximidade entre os conceitos de guilda e de grupo funcional (Blondel, 2003), também podemos considerar que as similaridades morfológicas entre membros de grupos funcionais análogos podem ser explicadas por uma combinação das adaptações, exaptações e limites morfológicos. Desta forma, os processos ecológicos e evolutivos que modulam as comunidades de peixes de poças de maré são indispensáveis na compreensão das similaridades funcionais entre locais distintos. As espécies de peixes de poças de maré das 3 comunidades apresentam características funcionais bastante diversificadas, que permitem a ocupação de vários micro-habitats e uma ampla utilização dos recursos alimentares (Schoener, 1974). Os grupos 1 e 2, da análise consensual de agupamento, diferenciaram-se do restante dos grupos (3-8), pois suas respectivas espécies apresentaram um conjunto de características funcionais singulares, com elevado nível de especialização funcional. Uma análise morfológica de 6 comunidades, incluindo 109 espécies de peixes, do entremarés de regiões de clima temperado feita por Horn (1999; ver figura 2 dessa referência) resultou na determinação de 8 formatos de corpo gerais, que derivam de três formas básicas: (1) corpo achatado dorso-ventralmente, (2) corpo cilíndrico ou cônico (i.e., meio do corpo cilíndrico com as extremidades ligeiramente afiladas), e (3) corpo comprimido lateralmente. Esses formatos básicos estão presentes nas espécies das 3 comunidades, e estão representados na PCA da seguinte forma, Batrachoididae, Eleotridae e Gobiidae (parte superior do diagrama) representam as formas 1 e 2, e no outro extremo (quadrante inferior-esquerdo do diagrama) as espécies, comprimidas lateralmente, representam a forma 3 (e.g., C. striatus). Entre esses dois padrões morfológicos antagônicos há um gradiente de espécies com características morfológicas intermediárias. A categorização mais detalhada, propostas por Horn (1999), também se aplica às espécies brasileiras e resulta na seguinte classificação: (1) elongado com anéis [e.g., Bryx dunckeri (Metzelaar 1919) citado por Macieira & Joyeux, 2011]; (2) elongado, forma de enguia (e.g., Muraenidae e Ophichthidae), (3) achatado sem pélvicas modificadas em ventosa (e.g., Batrachoididae); (4) achatado com pélvicas modificadas em ventosas (e.g., Gobiesox barbatulus Starks 1913 citado por Rosa et al., 1997; Macieira & Joyeux, 2011); (5) cilíndrico ou cônico com pélvicas unidas (e.g., Gobiidae); (6) cilíndrico ou cônico com peitorais grandes e posicionadas próximo ao ventre (e.g., Blenniidae e Scorpaenidae); (7) comprimido lateralmente, porém baixo (e.g., Labrisomidae); (8) comprimido lateralmente, porém

66 alto (e.g., Acanthuridae e Chaetodontidae). As duas categorias de residência (i.e., residentes e oportunistas) apresentaram padrões morfológicos exclusivos. O padrão morfológico 8 (comprimido lateralmente, porém alto) ocorreu exclusivamente nas espécies oportunistas, o que indica um formato pouco adaptado ao ecossistema entremarés, onde a elevada hidrodinâmica e o espaço limitado são fatores importantes para a ocorrência e distribuição dos peixes (Gibson, 1986; Zander et al., 1999). Os residentes apresentaram características morfológicas comumente atribuídas a essa categoria, como pequeno porte, corpo comprimido / deprimido (i.e., achatado dorso-ventralmente) ou elongado e nadadeiras modificadas em forma de ventosa (Gobiidae) ou de “gancho” (Blenniidae) (Gibson, 1986; Barlow, 1999; Zander et al., 1999). Essas características são extremante importantes para a vida no entremarés, pois permitem que essas espécies vivam em condições de elevada hidrodinâmica e em espaço restrito. Segundo Horn (1999), essa baixa diversidade de formatos de corpo e arranjos de nadadeiras pares dos peixes residentes pode estar relacionada uma convergência morfológica em resposta aos tensores ambientais. Outro aspecto importante é necessidade de reavaliação e expansão das categorias propostas por Horn (1999). Algumas espécies, como por exemplo A. brasiliensis (corpo cilíndrico com peitorais posicionadas mais próximas ao dorso), não se encaixam adequadamente entre as 8 categorias utilizadas. Também há necessidade de verificar a consistência dos padrões de convergência evolutiva e de convergência de comunidade, detectados em regiões temperadas, em outras comunidades tropicais (Horn, 1999). Outro aspecto interessante seria determinar, através de uma abordagem macroecológica, a morfologia “média” (i.e., padrão morfológico mais recorrente) dos peixes de várias comunidades e associá-la às características físicas locais (e.g., hidrodinâmica, inclinação, tipo de substrato, tempo de exposição ao ar), para compreender como os tensores ambientais modulam a composição / morfologia das comunidades.

De forma geral, os grupos funcionais propostos não estão condicionados por relações filogenéticas entre as espécies, visto que famílias sem uma relação de parentesco estreita, como por exemplo Batrachoididae e Gobiidae, fazem parte do mesmo grupo funcional. Esse mesmo padrão foi observado dentro da estrutura funcional de cada uma das 3 comunidades, porém as algumas semelhanças funcionais entre as comunidades estão associadas à filogenia. Em dois casos específicos, Blenniidae e Muraenidae, o grupo funcional proposto foi ocupado por uma única família ao longo das comunidades, e apenas a composição de espécies foi modificada entre os locais. Esse padrão detectado sugere um elevado nível de especialização funcional das famílias, pois nesse dois casos o grupo ocupa apenas um habitat (bentônico em ambos os grupos) e utiliza um único recurso alimentar (Blenniidae – herbívoro e Muraenidae – macro-carnívoro). Segundo Prochazka et al. (1999) essas duas famílias estão entre as mais especiosas do ecossistema entremarés, que indica uma boa adaptação à vida nesse ambiente, e explica a dominância dessas 67 duas famílias em seus respectivos grupos funcionais. De modo geral, os peixes residentes distribuíram-se por todos os micro-habitats, exceto o demersal e o epipelágico, que foi ocupado apenas por oportunistas. As características morfológicas (e.g., pouca ou nenhuma flutuabilidade) e comportamentais (e.g., natação saltada, cripsia, tigmotaxia) dos residentes (Gibson, 1986), os impossibilitam de usar esses dois micro-habitats. De forma análoga, os peixes oportunistas não ocuparam o micro-habitat subterrâneo devido aos limites morfológicos e comportamentais, mas se distribuíram por todos outros micro-habitats. Os recursos alimentares foram amplamente utilizados pelos oportunistas (presentes em todas as categorias), porém os residentes utilizam apenas três categorias (MACR, MINV e THER). O uso restrito do habitat e dos recursos alimentares feito pelos peixes residentes pode estar relacionado a convergência morfológica resultante das pressões de seleção do ambiente (Horn, 1999), onde as adaptações morfológicas favorecer a ocupação de nichos bastante específicos. A estrutura de grupos funcionais foi similar entre as comunidades, isto é, a maioria das funções se repete em todas as comunidades. Determinados grupos ficaram ausentes nas comunidades sem características ambientais necessárias para sua ocorrência, ou simplesmente foram ausentes devido a questões biogeográficas. Por exemplo, o grupo 3, composto por espécies que utilizam o aparato bucal protrátil para realizar escavações localizadas, está ausente em Trindade, mesmo com a presença, no infralitoral, de espécie com função similar e de ocorrência reportada para as poças de maré [e.g., Anisotremus surinamensis (Bloch 1791); Rosa et al., 1997]. Essa ausência poderia ser explicada pela predominância de poças com substrato consolidado, que dificultam a aquisição de alimento por esse grupo funcional, ou pela impossibilidade por questões fisiológicas, das espécies do infralitoral ocuparem o entremarés. Entretanto, por tratar-se de uma ilha oceânica com diferentes níveis de conectividade com o continente (ver capítulo 2), o isolamento geográfico também explicaria a ausência do grupo. De forma geral, não houve uma relação obvia entre a riqueza de espécies e o número de grupos propostos, porém o ES possui o maior número de espécies (26) e de grupos (12) funcionais, e as outras duas comunidades como um menor riqueza (14 ambas) apresentaram um número menor de grupos funcionais (PA – 8 e TR – 4). Curiosamente, a analise das 54 espécies em conjunto resultou em apenas 8 grupos funcionais, fato que pode ser explicado pelo aumento da redundância funcional (i.e., número de espécies que desempenham a “mesma” função no ecossistema; Lawton & Brown, 1993). Segundo Dumay et al. (2004) a adição de uma espécie ao ecossistema só promove o aumento da diversidade funcional se esta espécie adicionar uma nova função, caso contrário haverá redundância funcional, ou seja, duas (ou mais) espécies desempenharão funções muito parecidas no ecossistema. Desta maneira, uma analise da razão entre o número de espécies e o número de grupos propostos, pode auxiliar em inferências sobre a redundância funcional. Obviamente, a razão é maior (5,75 espécies por grupo funcional) na análise com todas as espécies juntas (espécies repetidas foram contadas uma única 68 vez; n = 46), pois espécies similares (ou irmãs) que não coexistem naturalmente (e.g., S. cristata e S. poiti) são agrupadas. As comunidades do ES, PA e TR apresentaram os seguintes valores, respectivamente, 2,17, 1,75 e 3,50. Os menores valores encontrados no ES e PA indicam menos espécies por grupo funcional proposto. Entretanto, era esperado um valor mais elevado no ES devido a maior riqueza de espécies, e consequentemente, maior probabilidade de redundância funcional. O valor observado pode estar relacionado à complexidade estrutural mais elevada no ES, que resulta na maior disponibilidade de nichos, e consequentemente, no incremento da biodiversidade local (Gratwicke & Speight, 2005; Griffiths et al., 2006; Dalben & Floeter, 2012), e em uma organização trófica mais complexa (Angel & Ojeda, 2001). O valor elevado em TR pode ser explicado de forma inversa, ou seja, a ilha possui poças mais inóspitas e com baixa complexidade estrutural (ver capítulo 2), e portanto, menor disponibilidade de nichos. Outro aspecto relacionado, é a convergência morfológica resultante das pressões de seleção do ambiente (Horn, 1999), que também pode se expressar na forma de redundância funcional, pois as espécies terão uma maior chance de assemelharem-se morfologicamente. A comunidade do PA apresentou um valor inferior, porém próximo, ao encontrado no ES, e apesar de possuir uma complexidade estrutural menor que o ES (e maior que TR), também possui menor riqueza de espécies, que diminui a probabilidade de haver redundância funcional. A forte influência estuarina na costa do PA, resultante da vazão do rio Amazonas e de cerca de 30 outros rios na costa norte do Brasil (Oliveira, 2012), produz uma comunidade de peixes de poças de maré com características estuarinas (e.g., R. randalli), e há redução do número de espécies. Desta forma, os grupos funcionais ocupados por juvenis de espécies recifais (e.g., grupo 4; FIG. 4) estão ausentes nessa comunidade, pois são limitados pelas características físico-químicos da água. As características físicas do ecossistema não parecem interferir, visto que juvenis de espécies recifais estão distribuídas em poças de substrato laterítico do nordeste ao sudeste do Brasil. As guildas tróficas SINV e RHER estão ausentes nessa comunidade devido à ausência das espécies recifais, e ausência de peixes estuarinos que ocupem esse grupo trófico.

Os resultados indicam que o estágio ontogenético (e.g., C. striatus) e o isolamento geográfico (e.g., A. saxatilis) podem influenciar a formação dos grupos funcionais, pois a morfologia de uma mesma espécie pode variar em resposta a esses fatores (Anexo 2). Segundo as recomendações de Froese (2006) para as relações tamanho-peso (LWR), podem ocorrer variações intraespecíficas nos parâmetros da LWR, e portanto na morfologia, dependendo da estação do ano, da população ou ainda diferenças ao longo do tempo nas condições ambientais. Os estudos relacionados a grupos funcionais (e.g., Dumay et al., 2004; Mouillot et al., 2007; Villéger et al., 2010; Albouy et al., 2011) tem negligenciado esses fatores. Portanto, recomenda-se segregar as classes de tamanho ou de estágio ontogenético, ter cautela ao fazer extrapolações das características 69 funcionais para comunidades muito distantes ou com nível elevado de isolamento genético e, ao utilizar os dados morfológicos de outra comunidade, observar se os tamanhos das espécies entre as comunidades são equivalentes, para evitar esse possível viés em trabalhos futuros. Outro aspecto importante é a variação ontogenética na dieta dos peixes, que também pode interferir na proposição dos grupos funcionais. Segundo Norton & Cook (1999), os peixes do entremarés geralmente alimentam-se de copépodes e de gamarídeos nas fases iniciais da ontogenia, que são, gradualmente, substituídos por peixes, algas e caranguejos nas fases posteriores. Os peixes adultos, de modo geral, tendem a um enriquecimento da dieta (i.e., diversidade de presas), mas também há uma tendência à especialização na aquisição e no uso do recurso alimentar. Portanto, ao longo da ontogenia uma mesma espécie pode utilizar diferentes recursos alimentares, e assim desempenhar diferentes funções. Desta forma, utilizar diferentes fases do desenvolvimento ontogenético poderá enriquecer o entendimento destas funções e refinar a definição dos grupos funcionais. Contudo, a escassez de trabalhos relacionados à alimentação dos peixes dificulta o refinamento na proposição dos grupos funcionais. De forma geral, os grupos funcionais propostos parecem representar de forma adequada o papel dos peixes no ecossistema, porém novas características funcionais (i.e., morfológicas, ecológicas, etológicas, fisiológicas) devem ser adicionadas para otimizar os grupos sugeridos. Atualmente, há uma escassez de trabalhos que explorem essas informações básicas. A análise dos grupos funcionais nos ecossistemas marinhos do Brasil é de extrema relevância, pois ajudará a compreender as funções desempenhadas, e permitirá um gerenciamento mais eficiente do recursos naturais, que garanta a continuidade das funções desempenhas em cada tipo de ecossistema (Holmlund & Hammer, 1999; Moberg & Folke, 1999; Moberg & Rönnbäck, 2003; Palumbi et al., 2009).

Efeitos da introdução de O. punctatus

De forma geral, os ecossistemas tem sofrido um processo acelerado de perda de diversidade taxonômica, funcional, genética e filogenética como resultado da utilização dos recursos naturais, alterações climáticas, degradação dos habitats e introdução de espécies (Naeem et al., 2012). Entretanto, prever os efeitos desse processo deletério, em diferentes escala de tempo e espaço, é uma tarefa difícil, pois há inúmeras interações tróficas e processos ecológicos presentes nos ecossistemas (Dumay et al., 2004). Portanto, a compartimentação do ecossistema (e.g., produtores primários, grupos funcionais, guildas tróficas) é uma forma de otimizar as análises e facilitar a interpretação dos padrões detectados. Nesse sentido, a análise dos grupos funcionais pode ser uma importante ferramenta para a conservação, pois fornece informações em relação a similaridade 70 funcional entre as espécies, e permite avaliar o efeito da homogeneização e simplificação (i.e., extinção e introdução de espécies) dos ecossistemas. Entre outros usos, essa ferramenta possibilita a previsão de quais compartimentos e processos poderão ser afetados pelos impactos antrópicos.

A introdução simulada de O. punctatus no ecossistema entremarés do Brasil resultou em efeitos variáveis. Nas comunidades onde a função já era desempenhada por outra espécie de peixe, ES e TR, a simulação sugere aumento da redundância funcional. Desta forma, as espécies E. vomerinus, O. trinitatis, S. cristata e S. poiti, que ocupam o grupo dos herbívoros territoriais bentônicos, passariam a competir por recursos com a espécie exótica. Em termos de manutenção dos grupos funcionais, a presença da espécie exótica é positiva, pois caso alguma espécie nativa do grupo seja “extinta” a função não deixará de existir. Contudo, se houver uma elevada sobreposição de nicho entre a espécie exótica e as nativas, poderá ocorrer uma exclusão competitiva. Ou seja, as espécies nativas poderiam ter sua distribuição espacial limitada às poças com características mais estressantes e com menor disponibilidade de recursos (Zander et al., 1999), o que seria uma ameaça a conservação da biodiversidade local. Por exemplo, na Ilha da Trindade a comunidade poderia perder três espécies (incluindo duas endêmicas). No PA, a introdução resultou na ocupação exclusiva de um grupo funcional, porém não é afirmar se houve uma adição de grupo ou uma substituição de espécie. De fato, é improvável que um dado recurso esteja disponível no ecossistema e não seja explorado por um, ou vários, componentes da comunidade. A função ocupada por O. punctatus pode ter sido desempenhada por invertebrados marinhos, por um peixe do infralitoral durante a preamar ou por uma espécie residente extirpada devido à competição por recursos alimentares ou por espaço (e.g., refúgios, desova, abrigo contra predador e descanso) (Zander et al., 1999). Os efeitos reais da introdução de O. punctatus no entremarés do PA não puderam ser determinados devido a ausência de dados pretéritos.

As simulações de invasões (i.e., no ES e em TR) indicam que poderá haver homogeneização taxonômica, redundância funcional e modificações na estrutura funcional das comunidades afetadas, e que estas ficariam mais similares taxonomicamente. A magnitude das alterações taxonômicas não depende exclusivamente da introdução, mas também de quais taxa serão afetados (geralmente aqueles de maior similaridade funcional com O. punctatus) em cada comunidade, e se estes estão compartilhados (i.e., ocorrem em ambas). De forma geral, a adição de uma nova espécie às comunidades resultou em um efeito negativo, com diferentes níveis de homogeneização dependendo da simulação proposta e das comunidades envolvidas. Esse efeito deletério nas comunidades resulta em perda da qualidade ambiental e funções ecológicas, conforme demonstrado por Naeem (2012). Os valores dos índices de diversidade funcional também foram alterados na simulação da introdução e extirpação de espécies nativas. Essas modificações indicam que a

71 estrutura funcional das comunidades seria modificada. No ES as principais modificações seriam a diminuição do equilíbrio funcional e aumento na divergência e na especialização. Em TR a introdução somada a extinção de espécies nativas (eventualmente endêmicas) poderia aumentar a equitabilidade. Essas mudanças na estrutura funcional podem resultar em modificações no tipo e na intensidade das funções desempenhadas. De forma geral, o incremento na magnitude dos tensores ambientais (e.g., introdução de espécie) pode levar a uma diminuição da diversidade funcional (Mouillot et al., 2007).

A atual distribuição disjunta de O. punctatus na província brasileira pode estar relacionada às características regionais, ao isolamento geográfico e ao esforço de captura. A ausência dessa espécie no ES é bastante curiosa considerando o fato de que há elevada atividade portuária no estado, e essa atividade é apontada por Gerhardinger et al. (2006) como o possível vetor de introdução no Brasil. Deste modo, uma explicação estaria nas características ambientais do ecossistema entremarés do ES que não atenderiam todos os requisitos necessários para a ocorrência da espécie invasora. O isolamento geográfico pode explicar a ausência em Trindade e outras ilhas oceânicas brasileira, pois é bastante provável que as características da espécie (i.e., baixa capacidade de natação, desova demersal, comportamento críptico) limite sua dispersão de forma natural (Gibson, 1986; Marliave, 1986; Pfister, 1999; Salinas-de-León et al., 2012). Associado a essa hipótese, temos o fato que o fluxo de embarcações, provenientes do continente, na zona costeira das ilhas oceânicas é bastante reduzido quando comparado à costa. Desta forma, há baixa probabilidade de introdução via água de lastro nessas ilhas. O primeiro registro de O. punctatus no Brasil ocorreu em 2002 (Gerhardinger et al., 2006) e até o presente momento nenhum espécime foi coletado no ES, apesar do esforço de coleta empregado em diversos habitats (e.g., poças de maré, costões rochosos, recifes, manguezais, cultivos de mexilhão). Portanto, é pouco provável que o esforço de captura explique a ausência no ES. Entretanto, a ausência atual da espécie não descarta uma possibilidade de invasão no futuro. A simulação dos aspectos ecológicos (i.e., grupo funcional ocupado, efeito na β-diversidade e na diversidade funcional) relacionados à introdução de O. punctatus podem fornecer informações para a conservação dos ecossistemas. Mesmo nas comunidades onde a espécie já se encontra acomodada, essas informações podem indicar quais compartimentos e funções foram afetadas. Em casos específicos a introdução de espécies pode restaurar determinados serviços e funções ecológicas. Segundo Briggs (2012), a introdução de espécie pode ser benéfica em ecossistemas com elevado grau de antropização, pois geralmente, essas espécies ocupam níveis tróficos inferiores (sem eliminação de espécies nativas) e contribuem para o aumento da biodiversidade local, que é importante na manutenção das funções do ecossistema (Hooper et al., 2005; Briggs, 2012). A introdução de espécie é uma das ameaças atuais à conservação da maioria dos ecossistemas, porém o controle e a interrupção desse impacto é uma 72 tarefa bastante difícil e com elevado custo econômico (Pimentel, 2011) que muitas vezes não atinge as metas desejadas. Segundo Briggs (2012), os esforços devem ser concentrados no controle da poluição, melhoria nas qualidade dos habitats e restauração dos predadores de topo, pois um ecossistema equilibrado possui maior resiliência, produtividade e resistência à invasões biológicas. Desta forma, é indispensável que os impactos antrópicos sejam avaliados em conjunto, e que as ações para conservação, manutenção e restauração do ecossistema levem em consideração os diferentes aspectos do processo de introdução de espécie.

73 Referências

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80 Anexo 1

Média (± desvio padrão) das 13 características funcionais das espécies de peixes de poça de maré. ES = Espírito Santo; PA = Pará; TR = Trindade. Osf = Área da boca; Osh = Formato da boca; Ops = Ângulo da boca; GRlst = Tamanho dos rastros branquiais; Edst = Tamanho do olho; Glst = Comprimento do Trato digestório; Eps = Posição do olho; Bsh = Formato transversal do corpo; Bsf = Superfície transversal do corpo; PFps = Posição da nadadeira peitoral; PFsh = Formato da nadadeira peitoral; CPt = Relação entre a nadadeira caudal e o pedúnculo caudal; M = Massa.

Família / Espécie Local Osf Osh Ops GRlst Edst Eps Bsh Bsf PFps PFsh CPt Glst M

Muraenidae Echidna catenata TR 0,47±0,05 1,41±0,19 0 0±0 0,01±0,00 69,4±0,61 1,38±0,09 1,26±0,03 0±0 0±0 0±0 0,34±0,01 626,3±164,4 Enchelycore nigricans TR 0,63±0,22 2,24±0,32 0 0±0 0,01±0,00 81,3±1,18 1,50±0,09 1,51±0,22 0±0 0±0 0±0 0,30±0,02 129,9±107,3 Gymnothorax funebris ES 0,95±0,16 2,01±0,33 0 0±0 0,01±0,00 77,6±2,84 1,95±0,26 2,69±0,60 0±0 0±0 0±0 0,28±0,02 17,47±103,1 Gymnothorax funebris PA 0,56±0,16 1,74±0,27 0 0±0 0,01±0,00 79,6±3,36 1,53±0,29 1,57±0,17 0±0 0±0 0±0 0,52±0,10 98,7±73,4 Gymnothorax moringa ES 0,63±0,08 2,49±0,27 0 0±0 0,02±0,00 76,2±3,53 1,73±0,35 1,48±0,11 0±0 0±0 0±0 0,41±0,03 50,76±95,00 Gymnothorax vicinus ES 0,68±0,13 2,60±0,23 0 0±0 0,02±0,00 75,1±3,97 1,70±0,26 1,67±0,20 0±0 0±0 0±0 0,40±0,02 162,1±263,1 Ophichthidae Ahlia egmontis ES 0,71±0,11 1,41±0,24 -1 0±0 0,01±0,00 82,4±1,75 1,82±0,34 2,61±0,22 40,1±2,53 1,35±0,38 0±0 0,54±0,05 1,66±1,36 Myrophis punctatus PA 0,58 1,25 0 0±0 0,01 64,02 1,43 2,50 52,53 1,20 0±0 0,25 4,69 Batrachoididae Amphichthys cryptocentrus PA 0,47±0,10 0,55±0,05 1 0,01±0,00 0,07±0,01 96,6±1,34 0,82±0,10 2,03±0,43 33,5±1,18 1,15±0,13 1,78±0,42 0,62±0,10 73,1±71,8 Batrachoides surinamensis PA 0,49±0,08 0,62±0,03 1 0,00±0,00 0,05±0,01 92,1±0,98 0,75±0,08 5,32±2,00 52,6±0,74 1,60±0,10 1,45±0,15 0,84±0,11 2,89±2,79 Thalassophryne nattereri PA 0,28±0,04 0,32±0,07 2 0,01±0,00 0,01±0,00 100±0 0,82±0,08 2,08±0,22 46,4±0,38 1,43±0,36 1,95±0,40 0,77±0,08 40,6±15,9 Mugilidae Mugil rubrioculus PA 0,18±0,02 0,68±0,08 1 0,04±0,00 0,07±0,01 60,7±0,49 2,31±0,22 6,29±2,50 67,3±0,71 2,44±0,30 1,79±0,34 1,98±0,10 1,30±0,50 Atherinopsidae Atherinella brasiliensis ES 0,18±0,03 0,68±0,09 1 0,02±0,00 0,09±0,01 61,5±1,56 1,96±0,09 13,0±4,85 64,0±3,34 2,99±1,15 1,77±0,27 0,55±0,06 0,49±0,49 Atherinella brasiliensis PA 0,15±0,04 0,83±0,16 1 0,02±0,00 0,07±0,01 60,8±0,3 1,76±0,15 3,83±0,85 60,2±1,34 2,42±0,59 1,77±0,32 0,63±0,10 3,71±2,24 Scorpaenidae Scorpaena plumieri ES 0,38±0,15 0,83±0,34 1 0,03±0,00 0,09±0,01 75,7±3,97 1,32±0,08 2,35±0,32 29,6±3,43 1,44±0,26 1,63±0,39 0,85±0,10 22,8±19,4

81 (continuação) Média (± desvio padrão) das 13 características funcionais das espécies de peixes de poça de maré. ES = Espírito Santo; PA = Pará; TR = Trindade. Osf = Área da boca; Osh = Formato da boca; Ops = Ângulo da boca; GRlst = Tamanho dos rastros branquiais; Edst = Tamanho do olho; Glst = Comprimento do Trato digestório; Eps = Posição do olho; Bsh = Formato transversal do corpo; Bsf = Superfície transversal do corpo; PFps = Posição da nadadeira peitoral; PFsh = Formato da nadadeira peitoral; CPt = Relação entre a nadadeira caudal e o pedúnculo caudal; M = Massa.

Família / Espécie Local Osf Osh Ops GRlst Edst Eps Bsh Bsf PFps PFsh CPt Glst B

Epinephelidae Cephalopholis fulva TR 0,37 1,05 -1 0,04 0,09 79,45 1,77 2,23 33,32 1,87 1,82 0,45 28,9 Epinephelus adscensionis TRe 0,41±0,08 0,88±0,08 -1 0,03±0,00 0,1±0,01 80,7±0,71 2,01±0,26 5,64±2,62 22,3±1,69 1,59±0,19 1,91±0,23 0,68±0,11 9,97±20,4 Rypticus randalli PA 0,34 1,54 1 0,03 0,07 65,55 2,24 6,61 32,42 1,56 1,31 0,87 0,98 Rypticus saponaceus TR 0,33 1,51 1 0,03 0,06 79,21 2,40 2,68 32,92 1,33 1,64 1,03 5,81±7,64 Lutjanidae Lutjanus jocu PA 0,20±0,03 1,30±0,16 0 0,04±0,01 0,09±0,03 66,6±0,45 2,42±0,13 1,95±0,10 25,4±0,96 2,08±0,36 1,60±0,17 0,86±0,34 51,5±18,0 Gerreidae Eucinostomus argenteus ES 0,13±0,01 1,43±0,15 -1 0,01±0,00 0,11±0,00 61,3±4,14 2,29±0,11 6,25±1,21 28,0±3,39 3,12±0,56 2,74±0,34 0,80±0,04 1,22±1,05 Eucinostomus lefroyi ES 0,12±0,02 1,33±0,10 -1 0,01±0,00 0,11±0,00 61,5±1,23 2,37±0,14 7,20±1,02 29,9±2,51 3,10±0,69 2,65±0,45 0,81±0,03 0,72±0,46 Eucinostomus melanopterus ES 0,12±0,01 1,34±0,11 -1 0,02±0,00 0,10±0,00 63,0±3,52 2,51±0,08 3,01±0,18 27,6±1,81 3,94±0,27 3,08±0,26 0,84±0,04 3,90±2,43 Haemulidae Genyatremus luteus PA 0,11±0,01 0,70±0,13 -1 0,02±0,00 0,12±0,01 62,1±0,72 2,63±0,09 4,87±0,39 27,9±1,60 2,30±0,27 1,51±0,22 0,91±0,05 2,21±0,41 Haemulon parra ES 0,28±0,03 0,97±0,08 -1 0,02±0,00 0,12±0,01 61,7±1,30 2,63±0,12 3,29±0,55 33,0±1,05 1,59±0,14 2,49±0,10 0,91±0,07 1,43±2,37 Chaetodontidae Chaetodon striatus ES 0,04±0,01 2,02±0,38 0 0,01±0,00 0,12±0,01 63,2±4,36 3,77±0,21 3,37±0,54 28,6±1,14 2,39±0,36 2,16±0,35 3,03±0,21 6,65±6,98 Chaetodon striatus TR 0,05±0,00 0,84±0,07 0 0,01±0,00 0,14±0,01 61,9±0,54 3,6±0,39 5,77±0,49 31,4±1,62 1,07±0,05 2,18±0,16 2,31±0,46 2,00±0,40 Pomacentridae Abudefduf saxatilis ES 0,09±0,01 0,89±0,04 0 0,04±0,00 0,14±0,01 61,1±2,27 3,21±0,17 4,15±0,52 28,3±1,56 1,38±0,41 1,81±0,20 1,80±0,18 0,84±1,14 Abudefduf saxatilis TR 0,06±0,01 0,51±0,05 0 0,04±0,00 0,12±0,01 57,5±0,83 2,60±0,16 4,22±1,25 30,0±0,70 0,82±0,16 2,15±0,15 2,09±0,10 0,76±1,32 Stegastes fuscus ES 0,05±0,01 1,16±0,11 0 0,01±0,00 0,10±0,00 59,6±3,97 2,45±0,27 2,66±0,23 29,1±1,51 1,85±0,25 1,84±0,14 2,26±0,11 2,68±4,00 Stegastes fuscus TR 0,07±0,02 0,59±0,12 0 0,01±0,00 0,11±0,01 60,1±1,67 2,30±0,14 3,20±1,14 27,4±1,31 1,17±0,11 2,26±0,13 2,05±0,32 7,87±9,77 Stegastes variabilis ES 0,07±0,01 1,17±0,07 0 0,01±0,00 0,10±0,01 65,1±4,11 2,38±0,20 3,37±0,52 28,0±1,54 1,41±0,20 1,58±0,16 1,70±0,30 2,50±2,21

82 (continuação) Média (± desvio padrão) das 13 características funcionais das espécies de peixes de poça de maré. ES = Espírito Santo; PA = Pará; TR = Trindade. Osf = Área da boca; Osh = Formato da boca; Ops = Ângulo da boca; GRlst = Tamanho dos rastros branquiais; Edst = Tamanho do olho; Glst = Comprimento do Trato digestório; Eps = Posição do olho; Bsh = Formato transversal do corpo; Bsf = Superfície transversal do corpo; PFps = Posição da nadadeira peitoral; PFsh = Formato da nadadeira peitoral; CPt = Relação entre a nadadeira caudal e o pedúnculo caudal; M = Massa.

Família / Espécie Local Osf Osh Ops GRlst Edst Eps Bsh Bsf PFps PFsh CPt Glst B

Labridae Halichoeres brasiliensis ES 0,11±0,03 0,80±0,09 0 0,01±0,00 0,09±0,01 56,9±2,50 2,47±0,45 21,2±13,6 26,5±0,90 1,45±0,13 1,24±0,16 0,61±0,08 0,36±0,24 Halichoeres poeyi ES 0,16±0,02 1,19±0,07 0 0,01±0,00 0,07±0,01 73,3±3,05 2,13±0,09 2,92±0,27 36,4±1,28 2,18±0,16 1,42±0,30 0,50±0,01 2,65±2,56 Sparisoma axillare ES 0,09±0,02 0,56±0,07 0 0,01±0,00 0,09±0,01 73,0±3,70 2,23±0,09 2,81±0,36 33,0±2,48 1,63±0,37 1,61±0,23 1,57±0,10 1,97±3,26 Thalassoma noronhanum TR 0,13±0,03 0,72±0,10 0 0,01±0,00 0,06±0,00 69,0±0,56 1,75±0,08 5,44±2,49 26,6±0,75 1,27±0,17 1,55±0,08 0,53±0,11 0,94±2,03 Blenniidae Entomacrodus vomerinus TR 0,38±0,03 0,50±0,04 -2 0,00±0,00 0,04±0,00 83,5±1,68 1,42±0,07 3,86±0,59 29,7±1,26 1,57±0,14 1,91±0,27 2,99±0,48 0,58±0,95 Omobranchus punctatus PA 0,14±0,02 0,78±0,12 -2 0,01±0,00 0,03±0,00 82,2±0,97 1,88±0,26 4,17±0,34 21,4±0,82 1,70±0,21 1,33±0,12 1,79±0,31 2,34±0,43 Ophioblennius trinitatis TR 0,29±0,04 0,59±0,06 -2 0,00±0,00 0,05±0,00 86,0±0,73 1,74±0,09 3,03±0,14 20,5±0,49 1,73±0,18 2,01±0,17 2,70±0,16 4,42±1,64 Scartella cristata ES 0,23±0,03 0,60±0,06 -2 0,00±0,00 0,07±0,01 73,4±2,84 1,45±0,12 5,18±1,36 32,0±3,34 1,92±0,27 1,19±0,15 1,23±0,16 1,56±1,50 Scartella poiti TR 0,22±0,04 0,42±0,06 -2 0,01±0,00 0,06±0,00 85,9±0,25 1,39±0,11 3,31±0,69 32,4±0,88 1,40±0,20 2,15±0,51 1,29±0,01 1,16±2,67 Labrisomidae Labrisomus nuchipinnis ES 0,25±0,03 0,77±0,10 -1 0,01±0,00 0,07±0,00 79,4±0,86 1,61±0,09 2,8±0,39 39,1±0,76 1,38±0,17 2,31±0,23 0,56±0,08 6,83±7,98 Labrisomus nuchipinnis TR 0,36±0,04 0,64±0,11 -1 0,01±0,00 0,06±0,00 79,3±0,46 1,58±0,07 2,07±0,15 33,9±0,83 1,20±0,11 2,13±0,31 0,64±0,06 14,8±15,6 Malacoctenus delalandei ES 0,13±0,02 0,88±0,06 -1 0,01±0,00 0,07±0,00 83,6±2,25 2,03±0,09 6,07±0,47 32,9±1,79 1,84±0,10 1,65±0,14 0,68±0,03 0,60±0,37 Eleotridae Eleotris pisonis PA 0,28±0,02 0,58±0,09 2 0,00±0,00 0,06±0,00 90,8±0,61 1,08±0,22 4,98±1,57 41,4±0,92 2,15±0,33 1,01±0,06 0,64±0,02 2,29±1,76 Gobiidae Bathygobius geminatus ES 0,46±0,05 0,75±0,09 2 0,01±0,00 0,07±0,00 89,4±1,01 1,35±0,07 5,12±0,43 59,0±5,22 1,83±0,27 1,33±0,16 0,68±0,08 0,33±0,36 Bathygobius soporator ES 0,47±0,05 0,70±0,05 2 0,01±0,00 0,07±0,00 90,4±0,89 1,38±0,06 3,14±0,20 49,9±1,52 1,51±0,12 1,31±0,09 0,70±0,09 1,11±1,54 Bathygobius soporator PA 0,31±0,05 0,59±0,07 2 0,01±0,00 0,07±0,01 90,9±0,64 1,15±0,12 2,57±0,09 47,3±1,23 1,79±0,23 1,19±0,10 0,86±0,11 10,5±1,62 Coryphopterus glaucofraenum ES 0,27±0,05 0,76±0,08 2 0,01±0,00 0,07±0,01 81,5±2,09 1,61±0,11 8,24±2,04 32,8±1,32 2,30±0,28 1,60±0,21 0,59±0,08 0,42±0,40 Ctenogobius boleosoma ES 0,48±0,09 0,59±0,04 2 0,01±0,00 0,06±0,00 87,5±1,2 1,44±0,12 11,7±2,07 27,0±1,08 1,64±0,24 1,84±0,17 0,65±0,07 0,21±0,18

83 (continuação) Média (± desvio padrão) das 13 características funcionais das espécies de peixes de poça de maré. ES = Espírito Santo; PA = Pará; TR = Trindade. Osf = Área da boca; Osh = Formato da boca; Ops = Ângulo da boca; GRlst = Tamanho dos rastros branquiais; Edst = Tamanho do olho; Glst = Comprimento do Trato digestório; Eps = Posição do olho; Bsh = Formato transversal do corpo; Bsf = Superfície transversal do corpo; PFps = Posição da nadadeira peitoral; PFsh = Formato da nadadeira peitoral; CPt = Relação entre a nadadeira caudal e o pedúnculo caudal; M = Massa.

Família / Espécie Local Osf Osh Ops GRlst Edst Eps Bsh Bsf PFps PFsh CPt Glst B

Acanthuridae Acanthurus bahianus ES 0,06±0,00 0,92±0,07 -1 0,00±0,00 0,10±0,01 78,4±1,77 3,47±0,16 2,33±0,12 31,8±2,43 2,59±0,35 2,25±0,12 3,50±0,24 7,58±7,20 Acanthurus bahianus TR 0,08±0,01 0,67±0,08 -1 0,00±0,00 0,11±0,00 70,2±0,73 3,15±0,30 4,10±0,43 27,0±0,52 0,98±0,12 2,77±0,31 2,48±0,22 3,07±0,69 Acanthurus chirurgus ES 0,06±0,01 0,93±0,10 -1 0,00±0,00 0,11±0,00 76,8±2,09 3,30±0,11 2,54±0,14 30,7±2,31 2,42±0,24 2,20±0,46 3,03±0,35 9,61±7,20 Tetraodontidae Sphoeroides greeleyi PA 0,04±0,01 0,48±0,05 0 0,00±0,00 0,09±0,01 71,8±1,08 0,95±0,07 3,19±0,21 29,7±0,41 1,24±0,18 1,85±0,26 1,26±0,22 5,66±1,01

84 Anexo 2

Anexo 2. Gráfico dos dois primeiros eixos da análise de componente principal (PCA) mostrando a relação entre as 13 características funcionais nas 8 espécies peixes de poças de maré com ocorrência em dois locais. (A) Correlação entre as 13 características funcionais; os desenhos inseridos na figura ilustram a morfologia típica resultante da interação dos vetores. * indica variáveis quantitativas suplementares. (B) Distribuição das espécies em relação às características funcionais. As espécies foram coloridas de acordo com os grupos propostos na figura 4.

85 Em processo de análise pelo jornal Marine Ecology Progress Series

Capítulo 02

Community structure of tidepool fishes at Trindade Island, southwestern Atlantic, with biogeographic comments

Raphael M. Macieira, Thiony Simon, Caio R. Pimentel & Jean-Christophe Joyeux

86 ABSTRACT

The intertidal fish community of the oceanic island of Trindade, 1,160 km off the Brazilian coast, is composed of 18 species from 11 families. The six most abundant species include four endemics and account for about 80% of all fishes. Permanent residents are the most represented species in both number (62%) and weight (73%), followed by opportunists (37% and 23%) and transients (1% and 3%). Distribution among tidepool types varies according to the degree of residency with permanent residents occupying small, high, rocky tidepools covered by turf algae and with opportunists and transients preferring large, low tidepools with gravel and sand substrates. Thus, the nature of the substrate and the tidepool morphology were the best environmental predictors of the assemblage. The occurrence of juveniles of reef fishes in tidepools indicates the importance of this ecosystem as a nursery area. The isolation from the mainland, the presence of the Vitória-Trindade Chain as stepping-stone islands, and the environmental characteristics of Trindade island create biogeographic patterns unique in the southwestern Atlantic that determine the community structure of tidepool fishes.

KEYWORDS

Intertidal, reef, reef fishes, Oceanic Island, Brazil, community structure, ecology

87 INTRODUCTION

Intertidal ﬁshes comprise a group of species that live in a stressful and inconstant habitat where environmental characteristics and ecological processes act in synergy in order to determine the community structure (Gibson 1986, Barlow 1999, Horn et al. 1999). During the ebb tide, these fishes are generally concentrated in tidepools. In these intertidal habitats, density and species composition are defined by intrinsic features such as exposure to waves (Gibson 1972, Grossman 1982), substrate cover (Bennett & Griffith 1984, Davis 2000, Arakaki & Tokeshi 2011), size (Mahon & Mahon 1994, Davis 2000, Macieira & Joyeux 2011), vertical position (Gibson 1972, Barton 1982, Davis 2000, Castellanos-Galindo et al. 2005, Cox et al. 2010) and habitat complexity (Davis 2000, Griffiths et al. 2006, Rojas & Ojeda 2010). One of the most important, yet least studied, factors is the nature of the substrate (e.g., carbonate, limestone, basalt) where tidepools are situated, because it influences key environmental characteristics such as habitat complexity, substrate cover and physico-chemical characteristics (Cox et al. 2010) of the water via its physical, chemical and mechanical properties (e.g., porosity, rugosity, solubility, hardness, specific heat capacity, alkalinity).

The degree of residence in the tidepool habitat by organisms is another important aspect structuring the community. It could indicate the magnitude of the demand for resources (e.g., food, nest / shelter sites) from the ecosystem, a demand that varies both spatially and temporally among species and even among conspecifics. Based on traits related to their natural history and morphological adaptations to intertidal life, fish species have been classified into 2 or 3 categories (depending upon the author), i.e. residents, opportunists and transients (Grossman 1982, Mahon & Mahon 1994, Gibson & Yoshiyama 1999, Griffiths 2003). Residents are highly adapted for intertidal life and spend their entire life in this habitat, opportunists generally use the tidepools only in their juvenile phase, and transients occasionally enter tidepools, particularly the large and physico-chemically stable ones, and usually have no specific adaptations to tidepool life. However, the local characteristics of the environment can directly influence the degree of occupancy and, consequently, species categorization. For example, the Brazilian damselfish Stegastes fuscus (Cuvier 1830) was considered a permanent resident by Macieira & Joyeux (2011) because the species spends its entire life in the tidepools studied; it has, however, no adaptations to intertidal life and adults are absent in granitic tidepools at a nearby locality (R. M. Macieira pers. obs.). Thus, the community structure of fishes of the intertidal is determined by a set of ecological processes, including competition, territoriality, and predation, that can be strongly influenced by local environmental characteristics.

88 Identifying all the processes that determine the community composition and structure of fishes in tidepools is difficult since there are many variables involved that may act in synergy or antagonistically. Investigating the evolutionary history of the species inhabiting the intertidal zone can be a useful approach because habitat preferences, adaptations and dispersal abilities are important traits on which is built the community (Prochazka et al. 1999, Rocha & Bowen 2008). In conjunction, the attributes of each species will determine community composition by functioning as filters limiting the occurrence of some species and permitting the presence of others. Intertidal fish communities generally are dominated by resident species that have negative buoyancy (resulting from the absence or reduction of the swimbladder), small body size, reduced swimming performance (or saltated swimming), cryptic behavior, and brooding, i.e. substrate-fixed spawning with parental care (Gibson 1986, Barlow 1999, DeMartini 1999, Zander et al. 1999). Their dependence upon tidepool habitats (and many species do have a vertical distribution limited to the intertidal zone) and, often, their reduced capacity for larval dispersal can limit the chances of success in settlement events (Marliave 1977, Marliave 1986, Pfister 1999, Shanks 2009, Salinas-de- León et al. 2012). Due to their specialized natural history, intertidal fish communities can furnish some insight into the processes involved in the colonization of oceanic islands. Therefore, our objective in this study was to investigate the patterns of spatial distribution and the community composition of tidepool fishes at Trindade Island as well as to determine their biogeographical affinities.

89 METHODS

Study area

Trindade Island (20º30´ S, 29º20´ W) lies near the eastern end of the Vitória-Trindade Chain, which is composed of a linear sequence of about six seamounts . Located 1,160 km off the coast, Trindade and the nearby Martin Vaz Archipelago represent the most isolated intertidal habitat of the Brazilian Province. While the island is volcanic in origin and was formed approximately 3.6 Mya (Cordani 1970), it is presently surrounded by calcareous algal reefs throughout the littoral zone (Gasparini & Floeter 2001). The tidepool substrate is mostly basaltic, but those tidepools near the lower-tide level have a higher proportion of biogenic carbonate. According to Simon et al. (in press), 154 fish species are found on the shores of Trindade Is. The mean water level during the sampling period was 0.62 m and tide level ranged between -0.2 and 1.5 m (Diretoria de Hidrografia e Navegação; http://www.mar.mil.br/dhn/chm/tabuas/index.htm).

Tidepool characterization

Thirty-four tidepools without a connection to the sea or other tidepools during the ebb tide were selected at Trindade and evaluated once for their vertical height, surface area, volume, depth, substrate rugosity, algal turf cover [the epilithic algal matrix sensu Wilson et al. (2003)],and substrate composition. The vertical height of each tidepool was estimated between the water surface and sea level. Depth was measured with a ruler at haphazard points. The other variables substratewere estimated according to Macieira & Joyeux (2011). Water temperature and salinity were measured with a mercury thermometer (0.5º C precision) and a refractometer (1 psu precision).

Sampling and sample processing

Sampling was conducted between October and December 2009; fishes were fixed in 10% formalin and later preserved in 70% alcohol. The fishes were identified to the lowest possible taxonomic level, measured (total length; TL, 0.1 mm) and weighed (0.01 g) following Macieira & Joyeux (2009). Species were categorized by their degree of residency in tidepool habitats according to Macieira & Joyeux (2011). Voucher specimens were deposited at the fish collection of Universidade Federal do Espírito Santo (CIUFES; http://splink.cria.org.br/). Complementary in situ observations, from above or snorkeling, were made to determine microhabitat preferences, activity among other aspects of the natural history of tidepool fishes.

90 Statistical analyses

The biotic (number of species and of individuals, algal turf cover) and abiotic (physicochemical parameters, morphometrical characteristics, substrate nature) data were tested for normality by Kolmogorov-Smirnov-Lilliefors test (Zar 2010). Only temperature and rugosity exhibited normal distributions (p > 0.05). The relation between the community data (number of species and individuals) and the environmental characteristics we measured were therefore analyzed using Spearman's rank correlation coefficient.

The relationships between fishes and abiotic data were analyzed with a Canonical Correspondence Analysis (CCA), a powerful multivariate technique that is useful to extract environmental correlates from community data (ter Braak & Verdonschot 1995). The CCA was run on standardized abiotic data and log10-transformed number of individuals. Sample scores were expressed as weighted means of species scores, and CCA axes scaled accordingly. The importance of each abiotic measure was decided by its intraset correlation with CCA axes rather than by its canonical coefficient because canonical coefficients were likely to be influenced by other collinear environmental variables (ter Braak 1986). Species represented by a single individual, Bothus lunatus, Cephalopholis fulva, Enchelycore nigricans, Epinephelus adscensionis, Rypticus saponaceus, and Sargocentron bullisi, were excluded from the CCA to avoid interferences, and rare species were down-weighted.

91 RESULTS

Tidepools characteristics

Large differences in morphometrical characteristics, substrate, algal turf cover and temperature were detected among the 34 basaltic tidepools (Table 1). Salinity showed little variation between tidepools and was often higher than that of the sea (37 psu), probably due to reduced water exchange, long isolation under heavy spray and evaporation. Exposure times were extremely variable with some tidepools connecting to the sea only a few days a month and others separated for only few hours per month. Overall, there was a vertical gradient of cover by algal turf, calcareous algae, and stone corals. Tidepools located at and just below the upper edge of the intertidal zone were under stronger atmospheric and terrestrial influence and had no or low cover by algal turf and neither calcareous algae nor stone corals. In intermediate tidepools, which were constantly washed by the waves during the ebb tide, substrate cover was dominated by turf algae. Near the infralittoral, tidepools were dominated by calcareous algae and stone corals. Unlike tidepools on the continent (Macieira & Joyeux 2011), macroalgae [i.e., essentially fleshly and articulate algae that increase the habitat complexity, see (Griffiths et al. 2006)] are absent from the intertidal zone of Trindade Is. The typical pattern is for high tidepools to show lower structural complexity (i.e., few re-entrances, crevices and holes), fewer microhabitats and higher temperatures than low tidepools.

Table 1: Physicochemical parameters, morphometrical characteristics, substrate nature and algal turf cover of 34 tidepools of Trindade Island.

Variables Minimum Maximum Mean Standard deviation

Temperature (ºC) 25.0 36.5 30.7 3.0 Salinity 37 40 38 1 Vertical height (m) 0.2 1.4 0.6 0.3 Mean depth (cm) 4 19 8 3 Superficial area (m2) 0.12 12.84 2.64 2.48 Volume (m3) 0.01 1.12 0.24 0.27 Rugosity 1.07 1.49 1.20 0.09 Sand cover (%) 0 80 4 14 Gravel cover (%) 0 40 3 9 Rock cover (%) 20 100 93 17 Algal turf cover (%) 0 40 4 9

92 Fish community

A total of 724 fishes, comprising 18 species from 11 families, were present, including two undescribed species of Blenniidae and Gobiesocidae (J.L. Gasparini & H.T. Pinheiro, personal communication) (Table 2). The most dominant families in terms of number of species were Blenniidae (3 species), Epinephelidae (3), Labridae (2), Labrisomidae (2), and Pomacentridae (2). In number of individuals, the dominant families were Blenniidae, Pomacentridae, Labrisomidae, Labridae and Acanthuridae, in combination representing 92% of the total (Fig. 1). The families Labrisomidae, Blenniidae, Muraenidae, Acanthuridae and Pomacentridae represented 95% of the total weight (Fig.1). The most common species in number were the Trindade rockskipper Entomacrodus sp.n. (31%), the sergeant-major Abudefduf saxatilis (18%), the Trindade blenny Malacoctenus brunoi (10%), the redlip blenny Ophioblennius trinitatis (9%), the ocean surgeon Acanthurus bahianus (8%) and the Trindade clingfish Tomicodon sp.n. (5%) (Fig. 2). The species most dominant by weight were the hairy blenny Labrisomus nuchipinnis (29%), the viper moray Enchelycore nigricans (18%), the redlip blenny O. trinitatis (17%), the ocean surgeon A. bahianus (12%), the Trindade rockskipper Entomacrodus sp.n. (8%), and the sergeant-major A. saxatilis (5%). Permanent residents were the dominant group in both number (62% of the total) and weight (73%), followed by opportunists (37 and 23%) and transients (1 and 3%) (Fig. 3).

A Labrisomidae Labridae 14.9 7.9 Pomacentridae Acanthuridae 19.8 7.9

5.2 Gobiesocidae Mugilidae (1.2) Epinephelidae (0.8) Bothidae (0.3) Muraenidae (0.3)

41.6 Holocentridae (0.1) Blenniidae

Labridae (0.8) B Acanthuridae Gobiesocidae (0.1) Labrisomidae 11.7 29.6 Mugilidae (0.6) Epinephelidae (3.0) Bothidae (0.2)

18.1 Muraenidae

10.0 Pomacentridae Holocentridae (0.2) 25.7 Blenniidae Fig. 1: Contribution (%) in number of individuals (A) and weight (B) of each family in tidepools at Trindade Island, Brazil.

93 Table 2: Taxonomic list, residency status, number of individuals, percentage of total number caught (%N), percentage of total weight (%TW), range, mean and standard deviation for size (total length) and weight in tidepools at Trindade Island, Brazil. Family order follows Nelson (2006).

Residency Total Total Length (mm) Weight (g) Family / Species %N %TW status1 number Min. – Max. Mean ± S.D. Min. – Max. Mean ± S.D. Muraenidae Enchelycore nigricans (Bonnaterre, 1788) PR 2 0.276 18.06 287 – 573 430.0 ± 202.2 29.62 – 242.6 136.1 ± 150.6 Mugilidae Mugil curvidens Valenciennes, 1836 O 9 1.243 0.556 37 – 49 41.44 ± 3.678 0.620 – 1.560 0.931 ± 0.290 Holocentridae Sargocentron bullisi (Woods, 1955) T 1 0.138 0.203 55 — 3.060 — Epinephelidae Cephalopholis fulva (Linnaeus, 1758) T 1 0.138 1.920 111 — 28.94 — Epinephelus adscensionis (Osbeck, 1765) O 3 0.414 0.295 38 – 50 44.00 ± 6.000 1.010 – 1.920 1.480 ± 0.456 Rypticus saponaceus (Bloch & Schneider, 1801) T 2 0.276 0.771 31 – 85 58.00 ± 38.18 0.410 – 11.21 5.810 ± 7.637 Pomacentridae Abudefduf saxatilis (Linnaeus, 1758) O 131 18.09 5.272 17 – 54 26.86 ± 9.102 0.120 – 3.750 0.611 ± 0.822 Stegastes fuscus (Cuvier, 1830) O 12 1.657 4.734 16 – 100 47.00 ± 32.10 0.110 – 29.17 5.947 ± 9.881 Labridae Halichoeres penrosei Starks, 1913 O 30 4.144 0.180 16 – 23 18.90 ± 1.448 0.060 – 0.170 0.091 ± 0.024 Thalassoma noronhanum (Boulenger, 1890) O 27 3.729 0.658 16 – 59 26.26 ± 9.449 0.050 – 2.980 0.367 ± 0.564 Blenniidae Entomacrodus sp.n. † PR 223 30.80 8.212 13 – 84 29.74 ± 13.22 0.010 – 6.920 0.555 ± 0.939 Ophioblennius trinitatis Miranda Ribeiro, 1919 PR 65 8.978 16.52 60 – 93 74.22 ± 6.875 2.030 – 6.620 3.832 ± 1.126 Scartella poiti Rangel, Gasparini & Guimarães, 2004 † PR 13 1.796 1.000 16 – 82 29.62 ± 20.37 0.060 – 9.110 1.160 ± 2.671 Labrisomidae Labrisomus nuchipinnis (Quoy & Gaimard, 1824) PR 32 4.420 28.76 24 – 160 81.28 ± 34.75 0.120 – 76.62 13.55 ± 16.97 Malacoctenus brunoi Guimarães, Nunan & Gasparini, 2010 † PR 76 10.50 0.791 22 – 28 25.60 ± 1.115 0.100 – 0.240 0.157 ± 0.024 Gobiesocidae Tomicodon sp.n. † PR 38 5.249 0.100 8 – 22 13.24 ± 4.03 0.010 – 0.150 0.04 ± 0.040 Acanthuridae Acanthurus bahianus Castelnau, 1855 O 57 7.873 11.733 45 – 70 50.28 ± 3.494 2.230 – 8.050 3.103 ± 0.768 Bothidae Bothus lunatus (Linnaeus, 1758) T 2 0.276 0.223 47 – 50 48.50 ± 2.121 1.600 – 1.760 1.680 ± 0.113 1 Degree of residency in tidepool: Permanent resident (PR), opportunist (O), transient (T). † Endemic species. 94 The correlations between species and environmental variables were 0.852 on the first axis of the CCA and 0.746 on the second. The ordination axis 1 (that explained 31.2% of the variance in the weighted averages) opposed algal turf cover and rock to tidepool size (i.e., depth, volume and area) and unconsolidated substrate (gravel and sand) (Fig. 4). Axis 2, which explained 18.6% of the variance, was principally a function of the closeness to the beach (i.e., height and associated characteristics sand, temperature and salinity) as opposed to the lower intertidal zone and some of its attributes (i.e., more gravel and higher rugosity). The herbivorous blennies, Scartella poiti and Entomacrodus sp.n., and the clingfish Tomicodon sp.n. were associated with higher algal turf cover in high tidepools (Fig. 4 - upper left quadrant).

Number Weight 30

% 20

r s p s r c ig u l l d a x u en o m ri oi u ru .n h n n c u fu a s sa f p n o t n b p a lu c b i e l v h p l s b t g r p p yp u t a a t p a b a a o n u a e E b S h n c a om c B E M S C R A H T E O S L M T A Species Fig. 2: Contribution in number of individuals (dark bar) and weight (light bar) of each species in tidepools at Trindade Island, Brazil. Species are listed in phylogenetic order. Abu sax = Abudefduf saxatilis; Aca bah = Acanthurus bahianus; Ent vom = Entomacrodus vomerinus; Hal pen = Halichoeres penrosei; Lab nuc = Labrisomus nuchipinnis; Mal bru = Malacoctenus brunoi; Mug cur = Mugil curvidens; Oph tri = Ophioblennius trinitatis; Sca poi = Scartella poiti; Ste fus = Stegastes fuscus; Tha nor = Thalassoma noronhanum; Tom sp.n. = Tomicodon sp.n..

In the lower left quadrant were Ophioblennius trinitatis and Labrisomus nuchipinnis, species that use crevices and burrows in rocks to hide in low-level tidepools. Of the species that use large tidepools Abudefduf saxatilis, Stegastes fuscus and Thalassoma noronhanum associated with gravel in the low intertidal (lower right quadrant) and Acanthurus bahianus, Halichoeres penrosei and Malacoctenus brunoi with sand at higher intertidal levels (upper right quadrant). The dwarf mullet Mugil curvidens was generally found alone in high tidepools with sand substrate and warm water. The permanent-resident species (left quadrants) were associated with algal turf cover and rock substrate while opportunist and transient species (right quadrants) were associated with large tidepools with gravel or sand. Among the permanent residents, only M. brunoi, which has a broad

95 vertical distribution from the intertidal to ~20 m, showed environmental preferences similar to that of opportunist and transient species.

80 Number Weigth

% 40

0 Permanent resident Opportunist Transient

Residency status Fig. 3: Percentage of the number of individuals (dark bar) and of total weight (light bar) for each residency status in tidepools at Trindade Island, Brazil.

The number of species was positively correlated with tidepool volume, surface area and gravel (Table 3), and the number of individuals was positively correlated with algal turf cover and negatively correlated with the vertical height of tidepools (size, height and substrate-type variables were highly correlated, with proportion of gravel or sand proportional to size and inversely proportional to height). The other tests yielded no significant correlation.

96 Table 3: Spearman's rank correlation coefficient (rho) between community data and physicochemical parameters, morphometrical characteristics, substrate nature and algal turf cover of the tidepools at Trindade Island, Brazil. The p- value is indicated in parenthesis. — = non-significant at α = 0.05. Number of Number of Variables species individuals Temperature — —

Salinity — —

Vertical height — -0.371 (0.031)

Mean Depth — —

Superficial area 0.554 (0.001) —

Volume 0.595 (≤0.001) —

Rugosity — —

Sand — —

Gravel 0.487 (0.003) —

Rock — —

Algal turf — 0.342 (0.047)

97 2.2 Mug cur

Sca poi Hal pen Tom spn Mal bru Ent vom

-2.2Axis 1 (31.2%) Acan bah 2.2 Oph tri Abu sax Lab nuc Tha nor

Sand

Height Ste fus Algae Temperature

Salinity

)

6 .

Rock Volume 8 1

Depth (

Area 2

Rugosity

i x

Gravel A -2.2 Fig. 4: Graphic representation of the two first axes of the CCA, presenting the species in their environmental settings (vectors) in tidepools at Trindade Island, Brazil. Species coordinates are located at the center of acronyms. The fish pictures are not in scale. Abu sax = Abudefduf saxatilis; Aca bah = Acanthurus bahianus; Ent vom = Entomacrodus vomerinus; Hal pen = Halichoeres penrosei; Lab nuc = Labrisomus nuchipinnis; Mal bru = Malacoctenus brunoi; Mug cur = Mugil curvidens; Oph tri = Ophioblennius trinitatis; Sca poi = Scartella poiti; Ste fus = Stegastes fuscus; Tha nor = Thalassoma noronhanum; Tom sp.n. = Tomicodon sp.n..

98 DISCUSSION

The low number of fish species (18 species and 11 families) in Trindade tidepools is comparable to that found at other Brazilian oceanic islands such as Fernando de Noronha [21 and 14; (Valentim 2008)]. It is likely related to distance from the mainland or nearest reef habitat and a function of the intertidal environment more than geological age or island size. Trindade and its neighbour Martin Vaz are the youngest oceanic islands of the tropical southwest Atlantic (Floeter et al. 2008), younger that the 5.7 My of St. Paul´s Rocks and than the 8.4 My of Fernando de Noronha Ridge (including Atol das Rocas). While the available geological time for colonization and speciation has been relatively short at Trindade, the island has remained biogeographically connected to the mainland via the Vitória-Trindade Chain (Seamount Columbia, which summit is at about 80 m depth, is the nearest reef habitat to Trindade and Martin Vaz). These seamounts have acted as stepping-stones as they are separated by distances of less than 250 km (Floeter 2000, Gasparini & Floeter 2001, Floeter et al. 2008). The effectiveness of the connection is directly related to the life history of each species and ranges from a complete connectivity for large migratory fishes and long-distance dispersers at the larval stage to a low and mostly stochastic or even no connectivity for fishes with low dispersal capacity. These stepping-stones should act as a strong species-filter for intertidal fish, in particular for permanent residents whose adaptations (Gibson 1986) tend to hinder dispersal across large stretches of open sea (Marliave 1986, Pfister 1999, Shanks 2009, Salinas-de-León et al. 2012). Nevertheless, these permanent-resident species have colonized Trindade although four of the seven species or 57.1% are endemic (Table 2), suggesting that dispersal was followed by isolation (Gasparini & Floeter 2001, Simon et al. in press). During the last glacial maximum in the late Pleistocene (16,000 to 14,000 years BP), sea level on the Brazilian coast was about 130 m below the present level (Lambeck et al. 2002) causing the summits of the seamounts that are presently between 18 and 80 m deep to emerge and provide intertidal habitats. Connectivity between islands along the chain would have remained high until the rising sea-level flooded intertidal habitats on the seamounts, allowing isolation and speciation on Trindade. This glaciation-age stepping-stone hypothesis would be confirmed by molecular analyses comparing island endemics to sister species from the continental coast showing shallower differentiation at Trindade compared to the longer-isolated islands of Fernando de Noronha, Atol das Rocas or St. Paul´s Rocks. The recent emergence of Trindade 3.6 My ago (Cordani 1970) may explain some of the structure of the tidepool fish community. In particular the island´s youth leads to a rugged topography and a shore heavily exposed to waves. Species not adapted to extreme hydrodynamic forces would fail to maintain permanent or viable populations (Zander et al. 1999). Thus, the synergy of geological age, geographic isolation, and the physical and biological

99 characteristics of intertidal environment combine to determine the current intertidal fish community of Trindade Island.

Rocky intertidal fish communities worldwide are typically characterized by species of Blenniidae, Gobiidae, Labridae Labrisomidae, and Gobiesocidae, among others (Gibson 1986, Prochazka et al. 1999). Trindade Island is no exception, with Blenniidae (three of 18 species), Gobiesocidae (1) and Labrisomidae (2) comprising 61.7% of the total number of individuals and 55.4% of the total weight. The absence of Gobiidae on Trindade is curious since this family is prominent in tidepools of other oceanic [e.g., Fernando de Noronha (Valentim 2008)] and coastal (e.g., Macieira & Joyeux 2011) intertidal areas of Brazil. Even St. Paul´s Rocks, 1,010 km off the Brazilian coast and with a shelf area 32 times smaller than that of Trindade, (Floeter et al. 2008), sometimes harbors a few vagrant, individuals of Bathygobius (Feitoza et al. 2003) who may be Bathygobius aff. antilliensis Tornabene, Baldwin & Pezold, 2010 arriving from Fernando de Noronha, 630 km distant. The absence of gobies in Trindade´s tidepools may result from the inability of subtidal gobies such as Coryphopterus thrix Böhlke & Robins, 1960, Elacatinus pridisi Guimarães, Gasparini & Rocha, 2004, Gnatholepis thompsoni Jordan, 1904, Priolepis dawsoni Greenfield, 1989, and Lythrypnus spp.; Simon et al., in press) to fill available niches in the intertidal zone. On the other hand, the most common intertidal gobies on the Brazilian coast such as Bathygobius geminatus Tornabene, Baldwin & Pezold, 2010, Bathygobius soporator (Valenciennes, 1837), and Ctenogobius boleosoma (Jordan & Gilbert, 1882) are limited to shallow areas less than 2 m deep (the remaining intertidal species, Coryphopterus glaucofraenum Gill, 1863, however, is common to 20 m). The particular reproductive characteristics of Gobiidae (parental care and adhesive demersal eggs), the absence of intermediate intertidal habitat and, for some species, a short pelagic larval duration make long-distance dispersal less likely. Moreover, in this case, oceanic circulation patterns between Trindade and the mainland cross perpendicular to the line of the submarine seamount chain, increasing the obstacles to dispersal (R. Ghisolfi & A. Lemos, pers. comm.). A recent diving expedition to five seamounts of the Vitória-Trindade chain (authors´ pers. obs.) evidenced that intertidal gobies are all conspicuously absent while subtidal species are present at most summits, including Columbia, where C. thrix and G. thompsoni were caught at 84 m. In contrast to obligate intertidal or shallow-water dependent species, those species able to utilize seamount habitats would be more likely to colonize isolated islands because of the reduced distance from source populations.

This study provides insights into the origins of fish communities at remote locations and a baseline for future research. The tidepool fish community of Trindade is species-poor and lacks the Gobiidae, a conspicuous component of virtually all other intertidal habitats. The fish assemblage is

100 determined more by the interaction between geographic isolation, dispersal abilities, allopatric speciation and the physical characteristics of the local intertidal zone more than from geological age or ecological relationships among species. Most permanent residents are endemics while opportunists and transients are wide-ranging species that can either use the Vitória-Trindade chain as stepping-stones or are known long-distance dispersers. The tidepools are a key habitat for Trindade because they provide shallow and safe areas (Gibson & Yoshiyama 1999, Paterson & Whitfield 2000) for the young of several fish species, including Abudefduf saxatilis, Cephalopholis fulva, Epinephelus adscensionis, and Halichoeres penrosei on this oceanic island with scarce nursery areas such as sand beaches or estuaries. Trindade, despite its remoteness and low human population, is being affected by both direct and indirect anthropogenic impacts (Pinheiro et al. 2010) that could threaten the sustainability of the marine ecosystem (Moberg & Rönnbäck 2003) and these baseline data will assist in monitoring future changes in the fish community and, perhaps, the implementation of effective management actions. Our findings not only support the role of stepping-stones in determining the biogeography of intertidal fishes of oceanic islands, but reinforce the necessity for reducing the distances between marine protected areas or no-take reserves.

ACKNOWLEDGEMENTS

We thank Ruy B. Santos, Omar Quintanilha and Marcos Amaral for field support and Alfredo Carvalho-Filho and João Luiz Gasparini for insights. José Lima de Figueiredo kindly authorized the use of the fish illustrations. Benjamin Victor corrected the English and offered many suggestions. The First Naval District of the Brazilian Navy and the Projeto Tamar provided logistical support for field trips.

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104 Formato de acordo com Zootaxa

Capítulo 03

Redescription of Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann 1888) (Teleostei:

Gobiidae)

Jean-Christophe Joyeux, Raphael Mariano Macieira, Luke Tornabene & James L. Van Tassell

105 Abstract

Gobiosoma hemigymnum is a poorly known goby that inhabits tropical intertidal rocky shore of the western South Atlantic. The holotype had been colleted with a dredge by an unknown collector at an indeterminate locality in the "West Indies". A few other specimens were examined until now. This species is found from Pará tidepools to the rocky shore of Santa Catarina, but absent at all Brazilian oceanic islands. Cephalic head pores pattern B'C(s)D(s)EFH' + K'L' +M'NO'. D1 VII, D2 12 (9-12), A 10 (6-10), P 18 (17-20). Length to 36 mm SL.

Key words: Gobiosoma, Brazil, rockpools, Redescription, intertidal, reef

106 Introduction

Eigenmann & Eigenmann (1888) described Gobius hemigymnus from a single 44 mm TL- individual held at the Museum of Comparative Zoölogy at Cambridge (Massachusetts; MCZ 27124). The fish had been colleted with a dredge by an unknown collector at an indeterminate locality in the "West Indies". The specimen’s most distinctive feature is its wedge-shaped squamation on posterior part of body, reported to extend from the upper and lower edges of caudal peduncle (that are, thus, free of scales anteriorly) and "tapering forward to the central point opposite beginning of anal". Unfortunately, beside the imprecise geographic origin, the original description also provides erroneous count for the first dorsal fin (VI in description, instead of VII), erroneous count for scales in the mid-lateral row (17 "developed" scales in description, instead of about 36) and erroneous extent of squamation (Böhlke & Robins 1968). Actually, the "Caudal peduncle [is] fully scaled. The scalation anterior of that point in a triangular patch whose apex is directed forward. From the origin of the second dorsal fin forward, the scales occur in a single 1 mid-lateral line nearly to the base of the pectoral fin, falling short by about 1 /2 scales" (Böhlke & Robins 1968). Ginsburg (1933), in his revision of the genus Gobiosoma, reclassified the species into Garmannia (subgenus Risor) based on the extent of squamation on the posterior part of the body and the presence of four scales on the caudal fin in a transverse row (i.e., basicaudal scales). However, no additional individual was included and Ginsburg’s conclusion was based solely on the original account (see also Ginsburg 1942). (It is probable that Ginsburg was able to assign Gobius hemigymnus to the 7-spined genus Garmannia based on Eigenmann & Eigenmann’s [1888] note of its close relatedness to eastern Pacific Gobius paradoxus Günther 1861 [i.e., Gobiosoma paradoxum]).

In 1940, Fowler mentioned the occurrence of Garmannia hemigymna in Brazil after analyzing two specimens (28 to 30 mm TL) collected at Rio de Janeiro by the Wilkes expedition about 100 years earlier and held at the United States National Museum since then (Fowler 1940). This occurrence was repeated in Fowler (1941) without adding any further information. The Wilkes’s specimens were soon used as types by Ginsburg (1942) to describe Garmannia mediocricula. The account initiates as follows "Anterior scales, from near base of pectoral to under space between the two dorsals, in a very narrow band of one row and a second incomplete row; thence scaled area broadening in out in wedge-shaped manner to ends of vertical fins; caudal peduncle completely scaled." The new species has about 34 scales in longitudinal series. Ginsburg (1942) also noted its close similarity to eastern Pacific [Garmannia] paradoxa (i.e., Gobiosoma paradoxum) in squamation. However, the holotype of Gobius hemigymnus was not examined. Ginsburg closed the account stating that, since Eigenmann & Eigenmann’s (1888) description

107 differed "so widely and in so many important particulars from the two specimens [...] described", not only fishes from Brazil could not be "Gobius" hemigymnus (quotes are Ginsburg’s) but also that the West Indian specimen probably belonged to the genus Risor. Meristics and morphometric data of Garmannia hemigymna were published anew by Fowler (1951) based on the two Brazilian fishes, with slight differences with Ginsburg’s (1942) in some characteristics (e.g., the scale count reached 38 or 39 + 2 [on caudal fin]).

In his description of Garmannia saucra (i.e., Elacatinus saucrus), Robins (1960) correctly defined G. hemigymna’s extension of the mid-lateral scale series and indicated the presence of a barbel below the posterior nostril. He then removed the species from the subgenus Risor and listed G. mediocricula as a distinct. It is not clear, however, whether he referred to Fowler’s (Brazilian) or to Eigenmann & Eigenmann’s (West Indian) specimens or original descriptions to thusly distinguish G. hemigymna from G. mediocricula. These two species were finally synonymized by Böhlke & Robins (1968) as Gobiosoma (Austrogobius) hemigymnum "in the absence of any apparent difference" after thoroughly revising all type material (three specimens; no other specimen was known at the time). The first illustrations for the species are provided by Lucena & Lucena (1982) and Menezes & Figueiredo (1985) based on new collections from the Brazilian states of Santa Catarina (1 specimen) and São Paulo (5 specimens; J.L. Figueiredo, pers. comm., 20 September 2010), respectively.

The purpose of this paper is to redescribe Gobiosoma hemigymnum, based in an extensive examination of a new material collected in various Brazilian states and completed by underwater observations. To further clarify the status of G. hemigymnum and to infer phylogenetic relationships between G. hemigymnum and its morphologically similar congeners G. parri Ginsburg 1933 and G. spilotum (Ginsburg 1939), molecular phylogenies were constructed for the three species plus two additional Gobiosoma species as outgroups using two mitochondrial genes and one nuclear gene.

108 Materials and Methods

Measurements follow Böhlke & Robins (1968) and Hoese & Larson (1985), repeated here for clarification: body depth at the origin of first dorsal fin (excluding pelvic fin); least depth of caudal peduncle; pectoral fin length (length of longest ray); pelvic fin length (length of longest ray); caudal fin length (length of longest ray, from the end of hypural plate to the ray tip); length of first dorsal spine; head length (from snout to upper attachment of gill opening membrane); snout length (from snout to posterior edge of orbit); eye diameter (horizontal length of orbit); postorbital distance (from posterior edge of orbit to dorsal-most attachment of gill opening membrane); interorbital width (distance between orbits); head width (at posterior preopercular margin); head depth (at posterior preopercular margin); upper jaw length; pupil diameter (horizontal diameter of crystalline lens); face barbel length. Measures were taken with dial calipers of precision 0.05 mm for TL and SL and an ocular micrometer mounted on a dissecting scope for all other measurements. Length measurements (in mm) were rounded off to the first decimal place. Length of unsettled larvae is either the notochord length (preflexion and flexion individuals) or standard length (post-flexion individuals) measured under a dissecting scope. Proportions are expressed in millesimal of standard length (SL) or head length (HL). All dorsal and anal fin elements were enumerated. The first element of the second dorsal and anal fins is an unsegmented flexible spine. The last ray of the second dorsal and anal fins is divided at its base and enumerated as one. Scale count does not include the basicaudal. The description of the pores of the cephalic lateralis system of the head follows Akihito et al. (1984). Institutional abbreviations follow Sabaj Pérez (2012) except for IKP, Coleção Ictioplanctônica da Universidade Federal do Espírito Santo.

Methods for constructing the molecular phylogeny follow Tornabene & Pezold (2011). Specimens were stored in 95% ethanol at the time of capture. Total genomic DNA was extracted using the Qiagen ®DNAeasy Blood and Tissue Kit (Qiagen, Valencia, California). The mitochondrial gene cytochrome-b was targeted using the primers AJG15 (5'CAAAAACCATCGTTGTAATTCAACT 3'; Akihito et al. 2000) and H15531a (5'AGGGGYGGGAGTTAAAATCT 3'; Tornabene & Pezold 2011). Partial mitochondrial cytochrome oxidase I (COI) sequences were targeted using the primers GOBYL6468 (5'GCTCAGCCATTTTACCTGTG 3'; Thacker 2003) and GOBYH7696 (5'AGGCCTAGGAAGTGTTGAGGGAAG 3'; Thacker 2003). A segment of the nuclear Recombination Activating Gene 1 (RAG1) was targeted using the primers RAG1_2533F (5'CTGAGCTGCAGTCAGTACCATAAGATGT 3'; López et al. 2004) and RAG1Ra (5'CGGGCRTAGTTCCCRTTCATCCTCAT 3'; Tornabene & Pezold 2011). Heterozygous sites in the RAG1 data were coded with IUPAC ambiguity codes. Segments were amplified via PCR using

109 GoTaq® Hotstart Master Mix (Promega, Madison, Wisconsin) with the following thermal profile: 2 minutes at 95°C, followed by 35 cycles of 40 seconds at 95°C, 40 seconds at 50–53°C, and 90 seconds at 72°C, followed by a single extra extension period of 5 minutes at 72°C. Amplified PCR products were verified via gel electrophoresis using 2% agarose gel stained with SYBR® Green fluorescent dye. Purification of PCR products and DNA sequencing were performed by Molecular Cloning Labs (MCLABS, San Francisco, California). Sequences were assembled and aligned using the program Sequencher ver.4.8 (Gene Codes, Ann Arbor, Michigan).

The final alignments consisted of 1120 bp of COI, 1175 bp of cyt-b, and 1506 bp of RAG1, for a total of 3801 bp when concatenated. All three genes were sequenced for four specimens of G. hemigymnum, and one specimen each of Gobiosoma nudum (Meek & Hildebrand 1928) and Gobiosoma chiquita (Jenkins & Evermann 1889) as outgroups. Only RAG1 and cyt-b were sequenced for G. spilotum, as COI failed to amplify despite many attempts with a wide range of published COI primers and annealing temperatures. We also included five partial COI sequences (652 bp) of G. parri from the Barcode of Life Data System (BOLD; Ratnasingham & Hebert 2007, www.barcodinglife.org, accessed 26 March 2012). Because the length of the sequences for G. parri are short and represent only a single locus, the relationships regarding this species should be interpreted with caution. A list of voucher specimens, localities and Genbank/BOLD accession numbers is given in Table 1.

Substitution models were chosen for each gene using the program jModelTest ver.0.1.1 (Posada 2008) based on Akaike Information Criterion (AIC) scores. For RAG1 and COI the TrN+Γ model had the best AIC score, and for cyt-b the GTR+ Γ model was chosen. The TrN+Γ model, a special case of the GTR+ Γ, is not implemented in MrBayes. Thus, we chose the GTR+ Γ model for RAG1 and the HKY+ Γ model COI data, as these models were the next best fit substitution models according to their AIC scores. Phylogenetic analysis was done using Bayesian methods in the program MrBayes ver.3.2 (Ronquist et al. 2012). Because each dataset was missing data for one of the species, we constructed gene trees for each gene independently, as well as for the concatenated dataset. For the latter analysis, the dataset was partitioned by gene and segments of missing data in the alignment were coded with questions marks. Two parallel Metropolis Coupled Markov Chains were run for each analysis for 10,000,000 generations with a sampling frequency of 1000 generations for the concatenated dataset, and for 5,000,000 generations with a sampling frequency of 500 generations for each individual gene tree. Convergence of Markov Chains was assessed using the program Tracer ver.1.5 (Rambaut & Drummond 2007) and the first 10% of trees from our posterior distribution were discarded as burn-in. Output of each of our Bayesian analyses was summarized by generating a maximum clade credibility tree from our sample of post-burn-in trees

110 using the program TreeAnnotator ver.1.7.0 (available at http://beast.bio.ed.ac.uk/TreeAnnotator). The trees were then viewed and edited using the program FigTree ver.1.3.1 (Rambaut 2008).

111 TABLE 1. Specimens used in molecular phylogenetic analyses of the redescription of G. hemigymnum.

Species Voucher specimen COI sequence Cyt-b sequence RAG1 sequence Country

Gobiosoma chiquita AMNH XXXXXXX (JVT-01-303) Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Mexico (Pacific) Gobiosoma hemigymnum CIUFES 2006 Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Brazil Gobiosoma hemigymnum CIUFES 2007 Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Brazil Gobiosoma hemigymnum CIUFES 2008 Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Brazil Gobiosoma hemigymnum CIUFES 2009 Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Brazil Gobiosoma nudum AMNH XXXXXXX (EL-01-009) Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX El Salvador Gobiosoma parri INIDEP-T 0688 BOLD FARG634-09 Argentina Gobiosoma parri INIDEP-T 0689 BOLD FARG635-09 Argentina Gobiosoma parri INIDEP-T 0690 BOLD FARG636-09 Argentina Gobiosoma parri INIDEP-T 0691 BOLD FARG637-09 Argentina Gobiosoma parri INIDEP-T 0692 BOLD FARG638-09 Argentina Gobiosoma spilotum AMNH 233131 Genbank XXXXXX Genbank XXXXXX Panama (Atlantic)

112 Material examined

Gobiosoma hemigymnum

PARÁ, BRAZIL: CIUFES 2391 (5 specimens; tidepool, Pará; Collector: T. Giarrizzo); CIUFES 2459 (1; tidepool, Praia do Farol, Salinopolis; T. Giarrizzo, F. Seabra e A. Carvalho-Filho; 01 October 2012); CIUFES 2460 (1; same data as CIUFES 2459); CIUFES 2461 (1; same data as CIUFES 2459).

BAHIA, BRAZIL: CIUFES 0544 (2; tidepool, Praia do Forte, Mata de São João; Collector: A. Carvalho-Filho; 08 September 2007).

ESPÍRITO SANTO, BRAZIL (all non-planktonic individuals from tidepools at Praia dos Castelhanos, Anchieta, unless otherwise noted): CIUFES 0098 (1; R.M. Macieira & E.R.S. Almeida; 21 August 2005); CIUFES 0099 (1; same data as CIUFES 0098); CIUFES 0102 (1; R.M. Macieira & E.R.S. Almeida; 21 August 2005); CIUFES 0103 [1; same data as CIUFES 0102; cleared and stained (C & S)]; CIUFES 0104 (1; same data as CIUFES 0102); CIUFES 0105 (1; same data as CIUFES 0102); CIUFES 0106 (1; same data as CIUFES 0102; C & S); CIUFES 0130 (1; R.M. Macieira et al.; 15 November 2005; C & S); CIUFES 0131 (2; same data as CIUFES 0130; C & S); CIUFES 0190 (1; R.M. Macieira & J.-C. Joyeux; 24 August 2006); CIUFES 0192 (3; same data as CIUFES 0190); CIUFES 0201 (4; tidepool, Praia Escondida, Aracruz; J.-C. Joyeux & R.C. Smarzaro; 29 November 2005); CIUFES 0237 (3; R.M. Macieira et al.; 18 March 2007); CIUFES 0252 (1; R.M. Macieira et al.; 18 March 2007); CIUFES 0254 (1; R.M. Macieira et al.; 17 July 2007); CIUFES 0263 (1; same data as CIUFES 0254); CIUFES 0265 (5; same data as CIUFES 0254); CIUFES 0273 (1; R.M. Macieira & J.-C. Joyeux; 14 May 2006); CIUFES 0274 (4; same data as CIUFES 0272); CIUFES 0522 (62; J.-C. Joyeux et al.; 28 October 2007); CIUFES 0525 (6; same data as CIUFES 0522); CIUFES 0646 (4; Praia de Santa Helena, Vitória; R.G. Santos; 28 November 2007); CIUFES 0992 (6; A. Carvalho-Filho et al., 30 August 2008); CIUFES 1449 (2; Santa Cruz, Aracruz; J.L. Gasparini & S. Vogel; 03 November 1994); CIUFES 2006 (1; tidepool, Barra do Riacho, Aracruz; R.M. Macieira et al.; 23 November 2010), 2007 (1; same data as CIUFES 2006), 2008 (1; same data as CIUFES 2006) same, 2009 (1; same data as CIUFES 2006).

Unsettled larvae from ichthyoplankton samples: IPK 0268 (7; Canal da Passagem, Vitória; J.-C. Joyeux & B.B. Pereira; 24 September 1999); IPK 0269 (6; same data as IPK 0268); IPK 0270 (3; same data as IPK 0268).

113 PARAÍBA, BRAZIL: UFPB 4296 (1; Taci Grande de Cadebelo, Praia Formosa, Cabedelo; P.B. Feitoza & L.A. Rocha; 08 April 1999); UFPB 4882 (1; Ponta Seixas, João Pessoa; R.S. Rosa; 25 September 1992).

Gobiosoma spilotum

PANAMA, PANAMA: AMNH 233131 (1; Panama Canal, near Fort Sherman; J.L. Van Tassell; 09 April 2001).

Gobiosoma parri

MONTEVIDEO, URUGUAY: USNM 93177 (holotype; 1; Tidepools, Pocitos; H.M. Smith; 8 November 1922); USNM 86677 (paratype; 14; Tidepools, Pocitos; H.M. Smith; 8 November 1922).

Additional specimens

Gobiosoma hemigymnum

BAHIA, BRAZIL: CIUFES 1385 (1; Praia do Forte, Mata de São João; A. Carvalho-Filho; no date).

ESPÍRITO SANTO, BRAZIL: ZUEC 3179 (1; between Ilha Galheta de Dentro and Ilha do Boi, Vitória; J.L. Gasparini & Elmo L.C. Dall'Orto Filho; 22 April 1987); ZUEC 3178 (1; Ilha Galheta de Dentro, Vitória; J.L. Gasparini & M.B. Collodetti; 06 February 1988); CIUFES 0039 (1; tidepool, Praia dos Castelhanos, Anchieta; J.L. Van Tassell et al.; 18 February 2004); CIUFES 0107 (1; same data as CIUFES 0098); CIUFES 0132 (1; same data as CIUFES 0130); CIUFES 0217 (1; tidepool, Praia dos Castelhanos, Anchieta; R.M. Macieira et al.; 04 November 2006); CIUFES 0271 (1; same data as CIUFES 0130); CIUFES 0272 (2; R.M. Macieira et al.; 15 February 2006); CIUFES 1118 (1; tidepool, Praia Escondida, Aracruz; J.-C. Joyeux & R.C. Smarzaro; 25 March 2005); CIUFES 130031 (1; tidepool, Praia de Capuba, Serra; J.L. Helmer et al.; 12 September 1983); CIUFES 130036 (14; same data as CIUFES 130031); CIUFES 130346 (1; tidepool, Praia da Baleia, Serra; C. Zamprogno; 15 September 1986); CIUFES 2245 (1; tidepool, Praia de Manguinhos, Serra; R.M. Macieira et al.; 27 September 2011).

114 PARAÍBA, BRAZIL: UFPB 4023 (7; reefs at Praia do Poço, south of Areia Vermelha, Cabedelo; P.B. Feitoza et al.; 04 November 1998); UFPB 4258 (1; tidepools, north of Areia Vermelha, Cabedelo; P.B. Feitoza et al.; 25 July 1998); UFPB 4610 (3; Ponta do Guajura, collectors : M.A. Guimarães et al.; 18 July 1982).

SANTA CATARINA, BRAZIL: MZUSP 55404 (1; Ilha do Arvoredo, Florianópolis; R.L. Moura et al.; 17 December 1998).

115 Results

Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann 1888)

Gobius hemigymnus Eigenmann & Eigenmann 1888: 65-66 (original combination, type locality "West Indies", exact location unknown [probably Bahia; see Discussion])

Garmannia hemigymna (Eigenmann & Eigenmann 1888)

- Ginsburg, 1933: 52, 57-58 (placed in subgenus Risor, species account based on original description).

- Fowler, 1940: 791 (two specimens from Rio de Janeiro obtained by the Wilkes Expedition 1838- 1842, listed).

- Fowler, 1941: 177 (listed from Rio de Janeiro).

- Fowler, 1951: 30-31 (redescription based on Rio de Janeiro specimens).

- Robins, 1960: 284 (removed from genus Risor, Garmannia synonymized with Astrogobius).

Garmannia mediocricula Ginsburg 1942: 365-366 (description, type locality Rio de Janeiro).

-Robins, 1960: 284 (cited).

-Robins, 1964:402 (comparison with G. grosveroni).

Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann 1888)

- Böhlke & Robins, 1968: 51-52, 59-60, 155 (key to genera, placed in subgenus Astrogobius, key to species, species account, comments on holotype, re-examination of holotype, synonymy with G. mediocricula, meristics).

- Lucena & Lucena, 1982: 43, 45 (coloration, B&W photograph).

- Menezes & Figueiredo, 1985: 60-61, 68-69, 105 (key to genera and species, species account, meristics, ink drawing of largest specimen [J.L. Figueiredo, pers. comm.]).

- Carvalho-Filho, 1999: 209-210 (species account, re-drawed from Menezes & Figueiredo, 1985 [A. Carvalho-Filho; Pers. comm.]).

- Barletta et al., 2000: 68, 73 (listed; specimens lost [M. Barletta, pers. comm., 14 Dec 2009]). 116 - Murdy & Hoese, 2002: 1782-1790, 1794 (key to species, listed).

- Moura et al., 2003: 99 (listed).

- Joyeux et al., 2009: 64-66 (cephalic head pores pattern, habitat).

- Macieira & Joyeux, 2011: 311 (listed).

Gobiosoma hemigymnum (Jordan [sic] & Evermann, 1888).

- Moura et al., 2005: 120 (error in author’s name, listed).

Gobiosoma spilotum (not of Ginsburg, 1939).

- Rocha et al., 1998: 564 (misidentification, listed).

Uncertain reference

Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann 1888)

- McEachran & Fechhelm, 2005: 662-667, 709 (key to species, species account, distribution from southern Gulf of Mexico and Antilles to Brazil).

Type locality. West Indies (exact location unknown).

Diagnosis. A species of Gobiosoma distinguished from others in subgenus Austrogobius sensu Böhlke & Robins (1968) by presenting one to three horizontal series of scales on the anterior portion of the body, extending forward below the pectoral fin to its insertion; posterior portion of the body totally scaled, with modally 29 lateral scale rows on body mid-line; individuals 15 mm SL or larger have 24+ scales; four basicaudal ctenoid scales on the base of the caudal fin, the two central slightly larger and the two external slightly smaller; caudal rounded; pectoral 17-20, modally 18. Pelvic fins united, with a frenum. Small wart-like barbel present below and in front of eye. Cephalic head pores pattern B'C(s)D(s)EFH' + K'L' +M'NO'. D1 VII, D2 12 (9-12), A 10 (6-10), P 18 (17-20). Length to 36 mm SL (44 mm TL, the holotype).

117 Description. Meristic data and bodily proportions are given in Table 2. First dorsal fin VII (rarely VI or VII), none filamentous or elongated, second dorsal fin 9-12, modally 12, exceptionally 13 (only known from holotype), anal fin 6-10, modally 10, commonly 9, pectoral fin ovate with 17-20, modally 19 (21 rays is only known from the holotype), caudal fin round with 14-17 segmented rays, modally 17, commonly 16, caudal fin with 1-3 branched rays, modally 2, sometimes 3, pelvic fin I- 5 with complete disk, oblong to ovate, extending 3/4 distance to anus. The body is cylindrical, elongate. A very small, wart-like barbel in front of eye, near anterior nostril. Head and belly without scales, scales disposed in a wedge-shaped manner, tapering from the last ray(s) of D2 and a toward a point at the upper third of the base of pectoral; the caudal peduncle and base of anal fin are completely scaled; posterior base of second dorsal scaled or unscaled, anterior half always unscaled. Juveniles show scale formation progressing from rear (external basicaudals, already present in settlement larvae) to front, leading to incomplete squamation (Fig. 1).

Progress in squamation with size in settled individuals can be described by a von Bertalanffy-like equation relating number of scales (Nsc) as a function of standard length (SL).

Nsc = 32.11 (1 - e (- 0.2099 (SL - 7.842)); (r2 = 0.861; n = 69; SL = 8.4 - 35.8 mm)

The cephalic lateral line system consists of six pores: B' in front of the posterior nostril, C(s) anterior part of eyes in the interorbital space, D(s) posterior part of eyes in the interorbital space, E (posterior ocular pore) at posterior margin of orbit, F at posterior margin of orbit and H’ at the posterior end of the canal, and two posterior ocularscapular pores K'L'. Two preopercular pores on anterior margin of preopercle: M' at superior extremity, N at middle and O' below. The supraorbital canals are fused between the eyes with only a single canal present. Missing pores (habitually K, L or M, N) occur on occasion in smaller individuals (< 17 mm TL) but rarely on larger ones.

Males with a triangular, wide, flattened urogenital papilla. Females with a large papilla, slightly tapering (i.e. almost straight from base to top), not flattened, widely open at its top. Individuals of indeterminate sex, probably juveniles, with urogenital papilla similar to that of males but shorter, less flattened and rounder at top. But for exceptions, sex is determinable from the form of the urogenital papilla in individuals larger than 13 mm SL. Males are about 1.6 mm longer than females because they reach a larger size (22.8 mm SL) than females (19.9 mm SL). Length-length relationships (both sexes) are:

TL = 1.2299 SL - 0.1318; (r2 = 0.989; n = 66; SL = 8.4 - 22.8 mm) and 118 SL = 0.8143 TL + 0.2869; (r2 = 0.989; n = 66; TL = 9.2 - 27.8 mm)

Osteology from the five cleared and stained (C&S) specimens (CIUFES 0103; 0106; 0130, 0131-1, 0131-2) as follows: vertebrae 11 + 16 = 27 (5 specimens); pterygiophore formula 3-221110 (4) or 3–212110 (1); anal pterygiophores anterior to first haemal spine 2 (5); procurrent (all unsegmented and unbranched) upper 6 and lower 6 (2), 7 and 7 (2), 7 and 6 (1); segmented rays (all branched) of caudal upper 7 and lower 7 (2), 7 and 6 (3); epurals number 1 (5); hypurals 1/2 only slightly fused to hypurals 3/4 (5); hypurals (5), parahypural (5). From one C&S specimen (CIUFES 0131): upper jaw teeth with 3 rows anteriorly, reduced to a single row posteriorly; all teeth conical and strongly curved inner ward; teeth of the first line much longer and stronger than in other series; no canines; lower jaw teeth with 3–4 rows anteriorly, reduced to 1 row posteriorly, all teeth about equal in size, conical and slightly curved posteriorward at their tip; posterior teeth almost completely straight; no canines; branchiostegals 5 (5).

119 TABLE 2. Meristic and morphometric data for Gobiosoma hemigymnum. Morphometric data expressed as millesimal of standard length or of head length (†). n = number of individuals.

Meristic characters n Range Mode

First dorsal fin 49 6 - 7 7 Second dorsal fin 51 9 - 12 12 Anal fin 51 6 - 10 10 Pectoral fin right 44 17 - 20 18 Pectoral fin left 41 17 - 20 18 Pelvic fin rays 53 5 - 5 5 Segmented rays in caudal fin 52 14 - 17 17 Scales in longitudinal series 66 3 - 33 29

Morphometric characters n Range Mean ± SD

Total length (mm) 52 9.2 - 25.6 20.5 ± 3.8 Standard length (mm) 53 8.4 - 21.3 16.8 ± 3.1 Head length 53 247 - 376 299 ± 18 Head depth 53 156 - 244 201 ± 17 Head width 53 188 - 272 228 ± 19 Postorbital length 53 134 - 193 171 ± 10 Upper jaw length 44 40.2 - 96.4 63.8 ± 12.6 Interorbital width 44 5.7 - 21.5 14.2 ± 4 Eye diameter 53 64.5 - 96.2 80.3 ± 7.1 Pupil diameter 39 29.1 - 46.4 37.3 ± 4.0 Snout length 53 103 - 154 129 ± 11 Anterodorsal length 53 32 - 149 84.0 ± 16.4 Face barbel length 25 2.8 - 23.3 12.4 ± 4.8 First dorsal spine length 33 85 - 150 121 ± 15 Depth of body at spinous-dorsal origin 51 152 - 248 190 ± 19 Pectoral-fin length - left 35 165 - 286 242 ± 24 Pectoral-fin length - right 37 216 - 283 247 ± 17 Pelvic-fin length 53 139 - 239 187 ± 19 Caudal peduncle depth 44 122 - 154 138 ± 8 Caudal fin length 52 167 - 270 236 ± 18 Postorbital length † 53 455 - 642 575 ± 34 Upper jaw length † 44 128 - 327 215 ± 46 Interorbital width † 44 19.2 - 71.4 47.5 ± 13.7 Eye diameter † 53 218 - 333 269 ± 22 Pupil diameter † 39 100 - 167 125 ± 14 Snout length † 53 357 - 540 433 ± 37 Face barbel length † 25 9.6 - 76.9 42.1 ± 16.1

120

FIGURE 1. Number of scales longitudinal series as a function of standard length in Gobiosoma hemigymnum settled individuals (colored symbols) of indeterminate sex (blue diamonds), females (brown circles) and males (green triangles). Gobiosoma planktonic larvae are indicated for individuals without external basicaudal scales (open circles) and with external basicaudal scales (crosses); length is notochord length or standard length depending upon the stage of the larva. The holotype of G. hemigymnum is indicated by a black-filled circle (data from Eigenmann & Eigenmann (1888), Böhlke & Robin (1968) and SL-TL relationship) while the holotype and paratype of Garmmania mediocricula (data from Ginsburg 1942) are indicated by black-filled squares. The fitted curve computed for settled individuals (see text) is overlaid.

Colour in life and in freshly dead specimens. Based on underwater observations and photographs, the body is brownish to greenish olive, sometimes with a golden tint. Eight groups of vertical bands alternatively thin and pale and wider and darker, not extending into the belly; barred pattern often poorly evident in breeding males. The first pale band directly below the first spine of D1, the fourth directly above the spine of anal and the eighth and last over the hypurals. When distinct, each dark band composed of a double wavering line, sometimes anastomosed separated by a clearer space slightly wider than a line. In the third dark band, the clearer space is located directly below the interdorsal space. The posterior edge of the last (eighth) brownish band a thin and distinct vertical dark bar on the base of caudal fin rays. A dark dot, sometimes double, normally present on the lateral midline in the middle of each dark band; the last dot, within the eighth dark band, often as a forward-pointing triangle. Three evenly-spaced other dark dots located above the posterior edges of opercle and of preopercle and behind the eye prolong this line forward. Head pattern frequently consists of a band of chromatophores extending forward and downward from the anteroventral edge

121 of eye to the mediolateral upper lip and often prolonging onto it; another band from the inferoposterior edge of eye to and past below the corner of the mouth; the posterior bar often with a posterior extrusion, the whole then appearing as a diffuse T fallen over forward. Two fine, straight strikes of pigment on pre-opercle and opercle; the first is oblique along the posterior edge of pre- opercle and, at the most, extends from its posteroinferior angle to almost reaching the pre-opercle dark dot; the second is parallel, posterior and inferior to the first strike, on the anterior part of the opercle. Eyes are golden yellow to orange with dark areas. Two spots, sometimes appearing as crescents, located on the base of the pectoral fin rays at the upper and lower third of the fin; remainder of the pectoral fin transparent. Other fins have the same general color that the body (albeit color may be very light in some individuals); the dark and pale bands of the body extend onto the bases of dorsal’s, anal and caudal fins. Three oblique dark bands on D1; the lower two bands fusioning with the first and second dark body bands at fin base; the upper band on the edge of the fin. Overall, pattern on D2 is similar to that on D1, horizontal anteriorly and shifting to oblique posteriorly; dark bands are poorly defined. Some individuals present a comparatively large spacing between second and third bands of D1 and D2. Pattern on anal is poorly marked; two dark horizontal bands at base and edge. Pelvic fin is dusky. The species is dimorphic in pigment pattern (Figs. 2 and 3). In breeding males the head and the anterior part of the trunk are yellowish orange; in females the head has coloration similar to that of the body. Coloration of freshly dead individuals (Fig. 2) appears much redder than in life (Fig. 3) and in breeding males the body is much darker and the banding pattern less obvious than in live individuals. (Such extremely dark individuals have not been observed in situ).

Colour in alcohol. Preserved specimens retain their distinct color pattern and dimorphism persists (6 years in alcohol 70%) despite fading; the brightest colors (reddish brown and golden yellow) vanish to only leave the underlaying melanin or unpigmented background.

Proposed common names. Proposed common names are amoré zebra in Portuguese (following Freire & Carvalho-Filho 2009) and white-banded goby in English, in reference to the vertical white bands on the body.

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FIGURE 2. A. CIUFES 0525, Gobiosoma hemigymnum, an adult male photographed shortly after fixation in formalin 10%. 22.4 mm TL, 18.3 mm SL. B. CIUFES 0525 G. hemigymnum, an adult female photographed shortly after capture and fixation in formalin 10%. 21.8 mm LT, 17.9 mm SL. Photographs by RMM.

Distribution, habitat and natural history. All known specimens but the holotype (of uncertain provenance) are from Brazil. The specimens from Espírito Santo were collected in shallow (< 0.5 m) tidepools in a biogenical reef flat. The tidepools are, mostly, depressions in the calcareous material filled by sand and gravel, with depression edges covered by algal turf, soft macro-algae, coralline algae and a few soft and hard corals. The reef surface is almost flat and pools frequently communicate to each other through both overflow and an extensive system of dissolution holes (see Joyeux et al. 2009 for illustration). Sympatric gobiid species, that share the same pools but not necessarily the same habitat, are Bathygobius geminatus Tornabene, Baldwin & Pezold, 2010 (most abundant), Bathygobius soporator (Valenciennes 1837), Barbulifer enigmaticus (Joyeux, Vantassel & Macieira 2009), Coryphopterus glaucofraenum Gill 1863 and Ctenogobius saepepallens (Gilbert & Randall 1968) (least abundant) (Joyeux et al. 2009; Macieira & Joyeux 2011). Barbulifer enigmaticus and G. hemigymnum are frequently sympatric in tidepools, from Pará (T. Giarrizzo, pers. comm.) to São Paulo (J.L. Figueiredo, pers. comm. 20 September 2010). While we are not aware of the former having ever been seen or captured in non-intertidal areas, the latter is not limited to such shallows. Underwater observations in the state of Alagoas (northeastern Brazil) at

123 about three meters depth (at low tide) by one of us (JCJ) showed several G. hemigymnum living on (and in) a rock outcrop protected under a reef ledge (Fig. 3). The outcrop was essentially built of crustose coralline algae, interspersed of filamentous and turf-like algae. Mostly, isolated (single) G. hemigymnum were seen standing at the entrance into a small hole in the calcareous rock, occasionally biting at the substrate, and darting into the hole at the slightest perturbation. In one occasion, one individual was observed chasing another, both finally entering the same hole and not to reappear during the observation period. In the state of Paraíba (northeastern Brazil), the species was observed by one of us (JCJ) in subtidal areas (about three meters depth) under a small, flat, rounded stone laid above (not inserted in) a flat and bare argile bed. At lifting the stone, the fish disappeared into a small round hole into the substrate. In a tidepool 15 cm deep in the state of Espírito Santo, one of us (JCJ) observed a female-robed individual entering and exiting one of the numerous holes into the argile bed present on the side of the pool. Swimming was very secretive, always in close contact to the bottom, in small (from one cm to about one dm) rushes starting and ending in protected areas (i.e., under stones, near holes, into cavities). In another occasion in the same tidepool, a much bolder yellow-headed male was daringly standing nearby a hole, wandering within 30 cm of it and entering/exiting it several times.

Conservation. No known specific threat, but the anthropogenic modifications of shore line could be a threat in the near future.

Phylogenetic relationships. The COI gene tree and concatenated phylogeny (Fig. 4) show a close relationship between G. hemigymnum and G. parri (mean Kimura 2-parameter genetic distance between species ≈ 0.07). Individuals from each species are reciprocally monophyletic. The cyt-b, RAG1 and concatenated phylogenies also support for the separation of G. hemigymnum and G. spilotum. The two species show considerable divergence in the cyt-b locus (mean genetic distance ≈ 0.13) and shallow divergence in the nuclear gene RAG1 (mean genetic distance ≈ 0.01).

124

FIGURE 3. Gobiosoma hemigymnum in its natural habitat on hard biogenic substrate covered with incrusting algae and algal turf, showing sexual dimorphism in coloration. State of Alagoas; depth 3 m; individuals not captured. (A) Male with brownish orange head. (B) Female with head in the same coloration of the body. Photographs by JCJ.

125

FIGURE 4. Phylogenetic relationships of Gobiosoma species based on COI, cyt-b, RAG1, and the combined dataset. Scale-bar units are expected number of substitutions per site. Support values at nodes are Bayesian posterior probabilities. Nodes with labels have posterior probabilities less than 0.60.

126 Discussion

Ribeiro (1913-15;1918) cited the presence of Gobiosoma molestum Girard 1858 (i.e., Gobiosoma bosc) in Brazil based on Eigenmann & Eigenmann (1888) account listing a Bahian specimen (MCZ 13143; unknown date and collector). Upon reexamination, Ginsburg (1933) assigned the specimen to Gobiosoma robustum (Ginsburg 1933), another North American (Gulf of Mexico) species with no scale he had described earlier that year. This record for G. robustum from Bahia has been qualified as "surelly is in error" by Böklhe & Robins (1968), who did not check the specimen. These authors also suggested that "if correctly labelled" it may be a Gobiosoma parri having lost its basicaudal scales (G. robustum and G. parri would easily be differentiated by their subraopercular pores and number of pectoral fin rays; Böhlke & Robins 1968). The presence of G. parri this far north (about 2,500 km from its closest known location, Uruguay) is unlikely. There is, however, a much more parsimonious, if unprovable at the present time, explication in which Eigenmann & Eigenmann switched the two specimens during their 1888 study (an easy feat due to the fact that both jar labels only stated localization). This switch would produce two apparently disjunct distributions based on one (unique) West Indian G. hemigymnum and one (unique) Bahian G. robustum. Based on these premises, G. hemigymnum holotype actually is from Bahia, a hypothesis we have readily adopted throughout the study. The problem of the "exact" origin could be solved, in the future, using genetic tools.

Four Gobiosoma species have been, in recent years, reported or suspected as occurring in Brazil: G. hemigymnum (Menezes & Figueiredo 1985; Moura et al. 2003), Gobiosoma spilotum (Menezes & Figueiredo 1985; Rocha et al. 1998), Gobiosoma parri (Menezes & Figueiredo 1985; Muelbert & Weiss 1991) and Gobiosoma nudum (Menezes & Figueiredo 1985; Moura et al. 2003). The total number of scales along the mid-line, 31-36 (n = 2) in G. hemigymnum ("exclusive of some small interspersed scales"), and 26-29 (n = 14) in G. spilotum, was the only known meristic difference readily discriminating the two first species (Böhlke & Robins 1968). Because the number of scales varies ontogenetically in G. hemigymnum, Brazilian specimens have in several instances been misidentificated as G. spilotum (e.g., Rocha et al. 1998). The penultimate species has only been cited from the southern region of Brazil (Lagoa dos Patos, in the state of Rio Grande do Sul) and occurrence is solely based on the capture of typical Gobiosoma-like unsettled larvae presenting, in the latest stages of ontogenetic development (see Acha 1994), the characteristic upper and lower (external) basicaudal scales (e.g., Muelbert & Weiss 1991). The latter species was recently described as a new Barbulifer, B. enigmaticus (Joyeux et al. 2009).

At the present time, coloration does not appear to be reliable to distinguish the three Gobiosoma species from each other. Based on published accounts (Böhlke & Robins 1968; Buen

127 1951; Cervigón & Bastida 1974; Ginsburg 1933; Ginsburg 1939), photographs of live and recently dead specimens (Irigoyen & Galván 2009; Ratnasingham & Hebert 2007), and personal observations these species are extremely similar. All species share the 8-band pattern prolonging upon the bases of D1 and D2 (bands are located identically and have equivalent width in all species), the dots on the midline of body (the presence of an eighth dot on caudal fin remains unspecified in G. parri), the three dots "along the course of the lateral canal" (Böhlke & Robins 1968), the two oblique strikes on pre-opercle and opercle and the two diffuse spots on base of pectoral rays. In females, non-adults and unsexed specimens, bands are irregular with a "clear, sinuous, diffuse" center band (that is not readily apparent in live individuals). In G. spilotum and G. hemigymnum, (breading ?) males are "not banded, nearly uniformly colored" (Ginsburg 1939) with, in life and in freshly dead individuals, a yellow-colored head and anterior body (such sexual dimorphism has not been reported for G. parri; females of G. spilotum may also present such golden tint on the head).

The species present some variation in meristics in the number of rays in the pectoral fin and the extent of squamation on the body that allow separation of G. parri from the group G. spilotum + G. hemigymnum. The other characters are, in essence, invariant with D1 = 7 (rarely 6 or 8), D2 = 12 (rarely 11 or lower, or 13), D1 = 10 (rarely 9 or lower, or 11). Thus, the number of rays in the pectoral fin varies 20-21, sometimes 19 or 22, in G. parri (Buen 1951, n = 1 individual; Böhlke & Robins 1968, n = 6 including the holotype; Cervigon & Bastida 1974, n = 17), while it is lower, 18- 19, rarely 20, in G. spilotum (Ginsburg 1939, n = 1, the holotype; Böhlke & Robins 1968, n = 15 including the holotype) and 18-19, sometimes 17 or 20, G. hemigymnum (present study, n = 54). Our observations on G. hemigymnum are not fully congruent with those of Böhlke & Robins (Böhlke & Robins 1968) who found 20-21 rays (in 3 individuals, including the holotype and both G. mediocricula individuals). Albeit varying ontogenetically (Cervigón & Bastida 1974; present study), the extent of squamation is useful to (statistically, at the very least) assign groups of 'large' (> 15 mm SL) individuals to either species group. Thus, besides the four basicaudal scales on the base of the caudal fin, all large G. hemigymnum and G. spilotum present 24+ scales in transversal rows (Böhlke & Robins 1968; present study), while G. parri would present a large variation in scale number (i.e., 0-35 scales; Cervigón & Bastida 1974; Ginsburg 1933) and probably about 8-13 modally (Böhlke & Robins 1968).

Phylogenies built on COI and concatenated data sets provide further support for the maintenance of G. parri and G. hemigymnum as distinct species. The observed divergence between G. parri and G. hemigymnum is, however, based solely on a short segment of mtDNA. Although the extent of COI divergence between G. parri and G. hemigymnum is similar to that of sister species

128 pairs Gobiosoma bosc (Lacepède 1800) and G. robustum, and Gobiosoma longipala Ginsburg 1933 and G. ginsburgi Hildebrand & Schroeder 1928 (LT, unpublished data), the extent of the divergence should be corroborated with additional data from nuclear as the observed pattern may also be attributed to the possibility of incomplete lineage sorting or deep coalescence in populations of the same species. The presence of diagnostic morphological characters that distinguish G. parri and G. hemigymnum (number of pectoral rays and extent of squamation) make the latter scenario less probable. The separation of G. hemigymnum and G. spilotum is well supported by deep divergence in the cyt-b locus and shallow divergence in the slow-evolving RAG1, a gene that has typically been used for assessing deeper phylogenetic relationships and often shows little to no variation between recently divergent species (Tornabene & Pezold 2011). All of our phylogenetic hypotheses here support the monophyly of G. hemigymnum with regards to the morphologically similar G. spilotum and G. parri. Despite being morphologically conserved, they likely represent evolutionarily independent lineages and are thus considered distinct species.

The three species are allopatric. Gobiosoma spilotum is only known from the Colon area of Panama. The geographic range of Gobiosoma hemigymnum extends between the state of Pará (0˚ S), south of the Amazon River mouth, to the state of Santa Catarina (about 27˚ S) and appears continuous between these two extremes. Gobiosoma parri is limited to the southern coast of south America, from Uruguay (34˚ S) to Argentina (Acha 1994; Fowler 1943; Menni et al. 1984). The occurrence of Gobiosoma populations in Brazil between Santa Catarina and Uruguay, i.e., in the states of Santa Catarina and Rio Grande do Sul (e.g., Muelbert & Weiss 1991), remains to be confirmed and the identity of the species caught established. We have examined one Gobiosoma specimen from Santa Catarina (MZUSP 55404, 14.5 mm SL) and data from another individual (MCP 1913, 32 mm SL; see Lucena & Lucena 1982) were kindly forwarded by C. Lucena (Pers. comm., 15 July 2012). Both specimens have 20 rays in the pectoral fin. However, with about 33 scales in longitudinal series, the latter fits with both species while the former, only 10 scales, is well within the norm expected for G. parri and out of that of G. hemigymnum. Ichthyoplankton may not bring readily useful information in respect to the geographic distribution of these species because larvae of G. hemigymnum collected in the state of Espírito Santo are undistinguishable from those of G. parri described by Acha (1994). Thus, occurrence of G. parri in Brazil will require, in our present state of knowledge, a reasonable number of adults or the use of genetic tools on larvae.

Acknowledgments

We thank C.R. Pimentel, P.J. Sant’Ana, J.L. Gasparini, E.R.S. Almeida and A. Carvalho-Filho for collecting specimens with us, L.B. Stocco for clearing and staining specimens, A. Carvalho-Filho 129 and T. Giarrizzo for forwarding specimens from Bahia and Pará, respectively, J.L. Gasparini for many years of partnership, J.L. Figueiredo for MZUSP specimens loan and information, R.S. Rosa for UFPB specimens loan, I. Sazima for allowing examination of ZUEC specimens, C. Lucena for forwarding information on specimen held at MCT-PUCRS; CAPES and CNPq for fellowships to, respectively, R.M. Macieira and J.-C. Joyeux (302667/2011-3).

130 References

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