Poliquetos (Annelida: Polychaeta) epibiontes de americanus (: Spondylidae) en el Parque Nacional Mochima, Venezuela

Ildefonso Liñero Arana & Oscar Díaz Díaz Instituto Oceanográfico de Venezuela, Edif. I.O.V. piso 2, labs. 208-210. Av. Universidad. Cerro Colorado, Universidad de Oriente, Venezuela; [email protected]; [email protected]; [email protected]

Recibido 04-viii-2004. Corregido 08-iX-2005. Aceptado 09-iii-2006.

Abstract: Polychaetes (Annelida: Polychaeta) epibiont on Spondylus americanus (Bivalvia: Spondylidae) from Mochima National Park, Venezuela. The polychaetes epibiontic on the mollusk Spondylus americanus Hermann, 1781 were extracted from mollusks hand-collected at a depth of 10-30 m in Mochima National Park, Venezuela (10º21’00” N - 63º23’36” W), using scuba diving gear. Forty-three polychaete species were identi- fied on the 32 bivalve specimens analyzed. The Serpulidae included 17 especies, Eunicidae six and Terebellidae four species. The most abundant species were Hydroides dirampha Mörch, 1863, Pileolaria militaris Claparède, 1868 (Serpulidae), and Notaulax nudicollis Krøyer, 1856 (Sabellidae). Their geographic affinitie were: 51.3% Atlantic, 28.2% widely distributed, 17.9% Amphiamericans, and 2.6% have a disjunct distribution. Rev. Biol. Trop. 54 (3): 765-772. Epub 2006 Sept. 29.

Key words: polychaetes, Spondylus americanus, Venezuela, bivalves.

El ostión espinoso americano, Spondylus de mortandad, baja tasa de crecimiento y dis- americanus Hermann, 1781, es la mayor de minución del precio comercial de pectínidos, las tres especies de espondílidos registradas mejillones y ostras (Ciocco 1990, Basilio et al. para el Gran Caribe (Abbott 1974). Está princi- 1995, Cáceres-Martínez 2001). Sin embargo, palmente adherida a rocas, corales y sustratos en general, los estudios sobre poliquetos epi- duros y se distribuye desde Carolina del Norte biontes de moluscos son escasos. Para las cos- hasta Brasil (Humfrey 1975, Díaz y Puyana tas del Pacífico americano, se ha trabajado con 1994). De valvas gruesas y fuertes presenta la Pinna bicolor Gmelin, 1791 (Keough 1984), superficie recubierta por espinas largas y del- Spondylus princeps unicolor Sowerby, 1847 gadas, y otras cortas. Esta característica pro- (De León-González et al. 1993) y Argopecten porciona refugio y protección a la fauna móvil, purpuratus Lamarck, 1819 (Basilio et al. 1995); mientras que la disponibilidad de una mayor mientras que para Venezuela se ha estudiado cantidad de microhábitats permite su coloni- la epifauna de imbricata Röding, zación por la fauna sedentaria o sésil, entre la 1798 (Díaz y Liñero-Arana 2003a), Isognomun que se cuentan moluscos, poríferos, cnidarios, alatus Gmelin, 1791 (Díaz y Liñero-Arana tunicados, crustáceos y poliquetos. Este último 2003b) y la fauna acompañante de Perna viri- grupo constituye uno de los más importantes dis (Linnaeus, 1758) (Liñero-Arana 1999). debido a su abundancia, diversidad, capacidad En el presente trabajo se hace un estudio de de colonización y distribución. Algunas espe- la poliquetofauna epibionte del ostión espinoso cies de espiónidos, principalmente, y cirratúli- americano S. americanus en la Bahía de Mochima, dos y serpúlidos en menor incidencia, han sido costa nororiental de Venezuela, así como el análi- señalados en la literatura como responsables sis biogeográfico de dicha taxocenosis.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 54 (3): 765-772, September 2006 765 MATERIALES Y MÉTODOS Liñero-Arana (1999) registró 11 especies aso- ciadas a Perna viridis; Díaz y Liñero-Arana Área de estudio: Los ejemplares de S. (2003a, b) para P. imbricata e I. alatus infor- americanus fueron colectados en el Parque maron 26 y 38 especies, respectivamente; Nacional Mochima (10º21’00” N - 63º23’36” Keough (1984) identificó tres especies de W). Las recolectas se realizaron de forma espirórbidos en Pinna bicolor Gmelin, 1791. manual entre 10 y 30 m empleando equipo de De León-González et al. (1993), registra- buceo autónomo. Los organismos fueron colo- ron 31 especies de poliquetos epibiontes de cados en bolsas plásticas debidamente etiqueta- Spondylus princeps unicolor Sowerby, 1847, das y éstas, a su vez, dentro de cavas con hielo en el Pacífico americano. En el presente estudio y agua de mar para su traslado. Una vez en el se registran 12 especies más, de las cuales ocho laboratorio, los organismos fueron dispuestos especies son comunes (Syllis (Syllis) gracilis, en acuarios con agua de mar y bombas para Eunice cariboea, E. vittata, Lysidice ninetta, aireación. Posteriormente, se procedió a sepa- Thelepus setosus. Pseudovermilia occidentalis, rar los poliquetos epibiontes de la superficie Hydroides gairacensis y Sclerostyla ctenactis). de S. americanus y a fijarlos en una solución En ambos estudios la familia Serpulidae fue la de formaldehído al 8% en agua de mar. Para la mejor representada, tanto en número de espe- identificación de los poliquetos se procedió de cies como en abundancia, constituyendo en acuerdo con la metodología descrita por Díaz y nuestro estudio el 39.5% de las especies y el Liñero-Arana (2003a, b). 56,8% de la abundancia total. La dominancia de los serpúlidos obedece a que las conchas del bivalvo constituyen un sustrato apropiado para RESULTADOS su colonización y construcción de tubos de car- bonato de calcio construidos por los miembros Se examinó un total de 32 ejemplares del de esta familia. Por otro lado, la presencia de bivalvo, recolectándose 569 ejemplares de poli- terebélidos, sabélidos, cirratúlidos y flabeligéri- quetos pertenecientes a 43 especies y 15 fami- dos, sobre las valvas, especies que normalmente lias (Cuadro 1). La familia Serpulidae fue la construyen sus galerías en el sedimento, a excep- mejor representada con 17 especies, seguida de ción del sabélido N. nudicollis que se encuentra Eunicidae con seis y Terebellidae con cuatro. Como asociado a sustratos duros, ya que puede horadar especies más abundantes resultaron Hydroides sustratos calcáreos (Perkins 1984, Liñero-Arana dirampha Mörch, 1863, Pileolaria militaris 1996, Díaz 1999), obedece a la acumulación Claparède, 1868 (Serpulidae), y Notaulax nudi- de sedimento entre las espinas del molusco o collis Krøyer, 1856 (Sabellidae). Entre las espe- entre los tubos de los mismos serpúlidos lo que cies identificadas, Sclerostyla ctenactis Mörch, permite la colonización de estos microhábitats. 1863, Pseudovermilia holcopleura ten Hove, Sin embargo, el número de especies de terebé- 1975 y Thelepus setosus (de Quatrefages, 1865), lidos y sabélidos fue inferior al registrado por constituyen primeros registros para Venezuela. De León-González et al. (1993), posiblemente Hydroides gairacensis Augener, 1934 constituye debido a que S. princeps unicolor coloniza el segundo registro para la costa de Venezuela sustratos arenosos y/o areno-fangosos; mientras desde que Mörch 1863 (Bastida-Zavala y ten que S. americanus está asociado, principalmente Hove 2002) la citara para La Guaira. a sustratos duros, aunque ambas especies pre- sentan tallas y distribución batimétrica similares (Keen 1971, Abbott 1974, Humfrey 1975, Díaz DISCUSIÓN y Puyana 1994). Respecto a la presencia de Polydora webs- El número de especies registrado en estu- teri Hartman, 1943, especie que junto a otros dios similares es inferior al obtenido en éste. espiónidos, ha sido registrada como plaga en

766 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 54 (3): 765-772, September 2006 - Distribución cidentales, Bermuda, Golfo de México, Venezuela cidentales, Bermuda, Golfo de México, Indias Oc ����������������������������������������������� Atlántico Pacífico (Golfo de California, Hawai, Chile), (Quebec, New Foundland hasta Florida, Golfo de México, Venezuela) Argentina, Brasil, Vene Florida, Golfo de México, Gran Caribe, Chesapeake Bay, zuela, Marruecos, Oeste y Sur de África, Océano Índico, de Canadá, Chile, Japón, Nueva Zelanda, Gales del Sur. Anfiamericana Canal Inglés, Marruecos, costa oeste de África, Golfo Pérsico, Japón, Nueva Caledonia, Zelanda, Islas Campbell, Golfo Venezuela. de México, Mediterráneo, Francia, Noruega, Islandia, costas Este y Oeste Japón, Océano Venezuela, de Norteamérica, Golfo México, Índico, Nueva Zelanda y Sudáfrica. Gran Caribe Cosmopolita from Mochima Bay, Venezuela Mochima from Bay, en la Bahía de Mochima, Venezuela SI SI SI SI Er MI MI MI Microhábitat S. americanus S. americanus 3 1 1 3 12 15 16 28 TABLE 1 TABLE Nº ejemp. CUADRO 1 Loalidad tipo Antillas Nueva Inglaterra Chile New Jersey Europa occidental Dinamarca Mar Caribe Mar Mediterráneo Polychaetes epibiont on American thorny Poliquetos epibiontes de ostión espinosos americano Ehlers, 1901 Especie Grube, 1840 Webster, 1884 Webster, (Montagu, 1808) (O.F. Müller, 1806) Müller, (O.F. Oersted, 1843 Hartman, 1943 Verrill, 1873 Verrill, gracilis ) Syllis ( Halosydna leucohyba Polydora websteri Paraprionospio pinnata Scolelepis squamata tentaculata Timarete Eumidia sanguinea Podarke obscura Syllis Spionidae Cirratulidae Phyllodocidae Hesionidae Syllidae Polynoidae

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 54 (3): 765-772, September 2006 767 Distribución Gran Caribe Cosmopolita Circuntropical Cosmopolita Anfiamericana Gran Caribe Cosmopolita Costa oeste de África, Mar Venezuela, Golfo de México, Mediterráneo, y costas tropicales del Índico el Pacífico. Cosmopolita Anfiamericana Atlántico, Índico y Pacífico, Golfo de Costas de los océanos Venezuela México, from Mochima Bay, Venezuela Mochima from Bay, en la Bahía de Mochima, Venezuela SI Er Er Er Er Er Er Er MI MI MI ) ) Microhábitat S. americanus S. americanus Continued Continuación 8 9 1 9 5 1 3 1 2 7 19 10 Nº ejemp. TABLE 1 ( TABLE CUADRO 1 ( Loalidad tipo Mar Caribe Mar Mediterráneo Mar Caribe Nápoles Mar Caribe Thomas Saint Isla (Francia) Chancey, Mar Mediterráneo Adriático Mar Chile Bahía de Monterrey, California 7 Polychaetes epibiont on American thorny oysters Poliquetos epibiontes de ostión espinosos americano Especie (Pallas, 1766) Verrill, 1900 Verrill, Moore, 1911 Ehlers, 1901 (Grube 1840) Audouin & Milne-Edwards, 1833 (delle Chiaje, 1828) Grube, 1857 Grube, 1856 Grube, 1856 de Quatrefages, 1865 sp. Nereis riisei Nereis N. falsa Eurythöe complanata Eunice vittata E. cariboea E. rubra ninetta Lysidice Palola siciliensis hebes Nematonereis Dorvillea cerasina Lumbrineris inflata Piromis Amphinomidae Eunicidae Dorvilleidae Lumbrineridae Flabelligeridae Nereididae

768 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 54 (3): 765-772, September 2006 Distribución Cosmopolita Mar Rojo. Océano Índico, Venezuela, Atlántico, Cuba, Océano Antártico. Océano Pacífico, Gran Caribe Costa Oeste de Suecia, Noruega, Sudáfrica, Golfo México, Venezuela. Circuntropical Circuntropical Gran Caribe Cosmopolita Anfiamericana Circuntropical Gran Caribe Cosmopolita Anfiamericana Venezuela Golfo de México, Gran Caribe, Brasil, from Mochima Bay, Venezuela Mochima from Bay, en la Bahía de Mochima, Venezuela E E E E E E E E E SI SI SI-E SI-E SI-E SI-E ) ) Microhábitat S. americanus S. americanus Continued Continuación 6 2 6 6 5 2 1 3 11 15 55 14 45 12 10 Nº ejemp. TABLE 1 ( TABLE CUADRO 1 ( Loalidad tipo Cabo de la Buena Esperanza Francia Mar Caribe Noruega Antillas Vírgenes Islas Antillas Antillas Saint Croix Antillas Bermuda Port Jackson (Australia) Venezuela Puerto Rico Polychaetes epibiont on American thorny oysters (Pallas, 1766) Poliquetos epibiontes de ostión espinosos americano

Krøyer [in] Mörch, 1863 Kritzler, 1971 Kritzler, Schmarda, 1861 Especie Schmarda, 1861 (Wollebaek) 1912 (Wollebaek) Krøyer, 1856 Krøyer, (Treadwell, 1902) (Treadwell, (de Quatrefages) 1865 Augener, 1934 Augener,

Mörch, 1863 Bush, 1910 (Schmarda, 1861) (Haswell, 1883) sp.

Terebella pterochaeta Terebella Thelepus setosus hartmanae Streblosoma Polycirrus plumosus Sabella melanostigma Notaulax nudicollis giganteus Spirobranchus S. tetraceros sanctaecrucis Hydroides H. dirampha H. bispinosa H. elegans H. gairacensis parvus Hydroides Hydroides Sabellidae Serpulidae Terebellidae

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 54 (3): 765-772, September 2006 769 Distribución Anfiamericana Anfiamericana Venezuela Barbados, Brasil, Surinam, Venezuela Jamaica, Anfiamericana - Gran Caribe Cosmopolita from Mochima Bay, Venezuela Mochima from Bay, en la Bahía de Mochima, Venezuela E E E E E E E E ) ) Microhábitat S. americanus S. americanus Continued Continuación 1 3 1 2 10 12 16 175 569 Nº ejemp. TABLE 1 ( TABLE CUADRO 1 ( Loalidad tipo Jamaica Bermuda Barbados Jamaica Antillas Mar Caribe (Sur) Francia Polychaetes epibiont on American thorny oysters Poliquetos epibiontes de ostión espinosos americano (McIntosh, 1885) Jones, 1962 Especie (Schmarda, 1861) Mörch, 1863 Claparède, 1868 Augener, 1906 Augener, ten Hove, 1975 . sp Pseudovermilia occidentalis holcopleura P. Salmacina amphidentata. ctenactis Sclerostyla Serpula submedia Protula Pileolaria militaris Vermiliopsis annulata Vermiliopsis Total de individuos Total MI = Móvil intersticial/Interstitial motile Er = Errante/Errant E = Epibionte/Epibiont SI = Sedentario intersticial/Interstitial sedentary

770 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 54 (3): 765-772, September 2006 cultivos de bivalvos (Blake y Evans 1973, Referencias Widman y Rhodes 1991) su abundancia es con- siderablemente baja, apenas 2.1% del total. Abbott, R.T. 1974. American seashells. Van Nostrand La presencia de 28 especies de poliquetos Reinhold. Nueva York, EEUU. 663 p. sedentarios (65.1%) evidencia la importancia Basilio, C.D., J.I. Cañete & N. Rozbaczylo. 1995. Polydora del bivalvo como sustrato estable para el desa- sp. (Spionidae) un poliqueto perforador de las val- rrollo de éstas, así como para el refugio de for- vas del ostión Argopecten purpuratus (Bivalvia: mas errantes, constituyendo así verdaderas islas Pectinidae) en Bahía Tongoy, Chile. Rev. Biol. Mar. ecológicas (De León González et al. 1993). 30: 71-77. El estudio de la distribución geográfica Bastida-Zavala, R. & H. ten Hove. 2002. Revision of (Cuadro 1) señala la presencia de 14 especies Hydroides Gunnerus, 1768 (Polychaeta: Serpulidae) cosmopolitas (32.3%), 10 especies del Atlántico from the western Atlantic region. Beaufortia. Zool. (23.3%), ocho anfiamericanas (18.6%), cuatro Mus. Univ. Amsterdam. 52: 103-178. circuntropicales (9.3%), una registrada para Blake, J.A. & J.W. Evans. 1973. Polydora and related los océanos Índico y Atlántico (2.3%) y una genera as borers in mollusk shells and others calcare- disyunta (anfiamericana-transpacífica). En este ous substrates (Polychaeta: Spionidae). Veliger. 15: análisis las especies predominantes correspon- 235-249. den al Atlántico tropical y subtropical (51.3%), Cáceres-Martínez, J. 2001. Parasitología en moluscos pec- seguidas de las cosmopolitas (28.2%). No se tínidos, p. 343-356. In A.N. Maeda-Martínez (ed.). registraron especies endémicas. Este constituye Los Moluscos Pectínidos de Iberoamérica. Ciencia y el primer trabajo sobre poliquetos epibiontes de Acuicultura, México, DF. S. americanus en esta región del Atlántico. Es Ciocco, N.F. 1990. Infestación de la viera Tehuelche importante señalar que en el presente estudio se (Chlamys tehuelcha (D´Orbigny)) por Polydora web- registraron especies que presentan una amplia steri Hartman (Polychaeta: Spionidae) en el Golfo de distribución geográfica que, aun cuando han San José, (Chubut, Argentina): un enfoque cuantita- tivo. Biol. Pesq. 19: 9-18. sido referidas en estudios de la anelidofauna para el Golfo de México, Venezuela, Brasil y De León González, J.A., A. Leija-Tristán & S. Salazar- otras áreas del Caribe, pueden ser consideradas Vallejo. 1993. Epifauna del ostión espinoso Spondylus como cuestionables, aun cuando las caracterís- princeps unicolor (: Bivalvia) de Puerto Escondido, Golfo de California, México. Rev. Biol. ticas de éstas coincidan con lo señalado en las Trop. 41: 877-881. claves y trabajos regionales. Es por ello que se hace necesario realizar un mayor número de Díaz, O. 1999. Poliquetos asociados a sustratos artificia- estudios que permitan clarificar la distribución les sumergidos en la costa nororiental de Venezuela. Tesis MSc., Universidad de Oriente, Cumaná, de tales especies. Venezuela. 166 p.

Díaz, O. & I. Liñero-Arana. 2003a. Poliquetos epibion- RESUMEN tes de Pinctada imbricata Röding, 1758 (Bivalvia: Pteriidae) en el Golfo de Cariaco, Venezuela. Interciencia 28: 298-301. Se recolectaron poliquetos epibiontes de ostiones (Spondylus americanus Hermann, 1781) recolectados entre Díaz, O. & I. Liñero-Arana. 2003b. Poliquetos asocia- 10 y 30 m de profundidad en el Parque Nacional Mochima, dos a Isognomun alatus (Gmelin, 1791) (Bivalvia: Venezuela, empleando equipo de buceo autónomo. Se Isognomonidae) en la costa nororiental de Venezuela. analizaron 32 ostiones, identificándose 43 especies de poli- Iberus 21: 61-65. quetos; 51.3% del Atlántico, 28.2% cosmopolitas, 17.9% anfiamericanas y 2.6% “disyuntas”. Díaz, J.M. & M. Puyana. 1994. Moluscos del Caribe Colombiano. Un catálogo ilustrado. COLCIENCIAS, Palabras clave: poliquetos, Spondylus americanus, bival- Fundación Natura e INVEMAR, Bogotá, Colombia. vos, Venezuela. 367 p.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 54 (3): 765-772, September 2006 771 Humfrey, M. 1975. Sea shells of the West Indies: A guide Inst. Oceanogr. Venezuela, Universidad de Oriente, to the marine molluscs of the Caribbean. William Cumaná, Venezuela. 254 p. Collins, Glasgow, Escocia, Reino Unido. 351 p. Liñero-Arana, I. 1999. Poliquetos (Annelida: Polychaeta) Keen, A.M. 1971. Sea Shells of Tropical West America. asociados al mejillón verde Perna viridis en la Stanford Univ. Stanford, California, EEUU. Península de Araya, Venezuela. Bol. Inst. Oceanogr. 1064 p. Venezuela. Univ. Oriente, Cumaná. 38: 53-62.

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