COMPORTAMIENTO DEPREDADOR EN MACHOS Y HEMBRAS DE boliviensis (F. O. PICKARD CAMBRIDGE, 1897), BAJO CONDICIONES DE LABORATORIO

FELIPE OSPINA FERNÁNDEZ

UNIVERSIDAD DE IBAGUÉ FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y MATEMÁTICAS ADMINISTRACIÓN AMBIENTAL IBAGUÉ, TOLIMA 2019

COMPORTAMIENTO DEPREDADOR EN MACHOS Y HEMBRAS DE (F. O. PICKARD CAMBRIDGE, 1897), BAJO CONDICIONES DE LABORATORIO

FELIPE OSPINA FERNÁNDEZ

Proyecto de grado para optar al título de administrador ambiental

Dra. Lida Marcela Franco Pérez DIRECTORA

MsC. Juan Carlos Valenzuela Rojas CO-DIRECTOR

UNIVERSIDAD DE IBAGUÉ FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y MATEMÁTICAS ADMINISTRACIÓN AMBIENTAL IBAGUÉ, TOLIMA 2019

CONTENIDO

INTRODUCCIÓN ...... 7 PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA ...... 11 1.1. FORMULACIÓN DEL PROBLEMA ...... 14 2. JUSTIFICACIÓN ...... 15 3. OBJETIVOS ...... 17 3.1. OBJETIVO GENERAL ...... 17 3.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS ...... 17 4. MARCO DE REFERENCIA ...... 18 4.1. MARCO CONCEPTUAL ...... 18 4.2. MARCO TEÓRICO ...... 20 4.3. ESTADO DEL ARTE DE LA INVESTIGACIÓN ...... 22 5. METODOLOGÍA ...... 24 5.1. Área de estudio y colecta de especímenes ...... 24 5.2. DISEÑO EXPERIMENTAL ...... 27 5.3. TRATAMIENTO ESTADÍSTICO ...... 30 6. RESULTADOS Y DISCUSIÓN ...... 32 6.1. TASA DE ACEPTACIÓN ...... 32 6.2. TIEMPO DE INMOVILIZACIÓN ...... 35 6.3. COMPORTAMIENTO DEPREDADOR ...... 38 7. CONCLUSIONES ...... 49 BIBLIOGRAFÍA ...... 50

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Mapa del Municipio de Oporapa - Huila 24

Figura 2. Individuo de Phoneutria boliviensis hallado en los aludes de las carreteras 25

Figura 3. Individuo de Phoneutria boliviensis encontrado en pastizal 25

Figura 4. Individuo de Phoneutria boliviensis colectado en pastizal 26

Figura 5. Individuo de Phoneutria boliviensis encontrado cerca de cultivos de café 26

Figura 6. Tasa de aceptación de machos y hembras de Phoneutria boliviensis 32

Figura 7. Tiempo de inmovilización de presas de Phoneutria boliviensis 36

Figura 8. Macho de Phoneutria boliviensis alimentándose de Ctenus sp. 37

Figura 9. Diagrama de flujo de las conductas de captura de machos de Phoneutria boliviensis frente a arañas 41

Figura 10. Diagrama de flujo de las conductas de captura de machos de Phoneutria boliviensis frente a cucarachas 42

Figura 11. Diagrama de flujo de las conductas de captura de machos de Phoneutria boliviensis frente a gecos 43

Figura 12. Diagrama de flujo de las conductas de captura de hembras de Phoneutria boliviensis frente a arañas 44

Figura 13. Diagrama de flujo de las conductas de captura de hembras de Phoneutria boliviensis frente a cucarachas 45

Figura 14. Diagrama de flujo de las conductas de captura de hembras de Phoneutria boliviensis frente a gecos. 46

Figura 15. ACC de captura para hembras y machos de P.boliviensis: amarillo= sexo, rojo=presas, azul= actos comportamentales. 48

LISTA DE TABLAS

pág.

Tabla 1. Tamaño de las presas. Los resultados son mostrados como (Ẋ±DE)

35

Tabla 2. Repertorio conductual de Phoneutria boliviensis observado para las presas en experimentación. 38

Tabla 3. Valores de Pruebas de Chi2 y Valor P para cada presa aceptada por

Machos y Hembras de Phoneutria boliviensis 39

INTRODUCCIÓN

Las arañas son uno de los grupos más diversificados de depredadores terrestres y están presentes en una amplia variedad de ambientes naturales y agrícolas1. Son depredadores generalistas de artrópodos sin embargo, se conoce poco de la dieta de arañas en relación con su alta diversidad2. Recientes trabajos muestran que el comportamiento depredador de las arañas varía en relación con su dieta3, Como también en función de la disponibilidad de presas que fluctúan espacial y temporalmente en el ambiente4. Las arañas se consideran animales venenosos debido a que producen toxinas que utilizan para manipular, inmovilizar y matar a sus presas56. De esta manera, son capaces de ejercer una influencia considerable sobre las poblaciones de sus presas y por ende cumplir un rol de depredadores naturales principalmente de artrópodos7. Estos arácnidos se caracterizan por una serie de rasgos morfológicos, conductuales y fisiológicos que les confiere la denominación de depredadores exitosos. Estas estrategias están relacionadas con su comportamiento depredador, y se enfocan en la secreción de seda y la producción de veneno que permiten la manipulación, ingesta y en algunos casos la pre digestión de las presas8. Estos atributos convierten a las arañas en un grupo de gran interés a nivel mundial, siendo junto con los ácaros quienes ocupan la mayor atención en diferentes estudios9.

Las arañas son depredadoras por naturaleza y de esto dependen aspectos de vital importancia como el desarrollo, la supervivencia, y su éxito reproductivo.1011.

1JACKSON, R. R.; POLLARD, S. D. Predatory behavior of jumping . Annual review of entomology, 1996, vol. 41, no 1, p. 287-308. 2PEKÁR S, GARCÍA L. F, VIERA C (2017) Trophic niches and trophic adaptations of preyspecialized spiders from the Neotropics: a guide. En Viera C, Gonzaga M., O (Eds) 69 Behaviour and ecology of spiders: contributions from the Neotropical region. 1 ed. (pp. 247–274). London: Springer, Cham. 3(MICHÁLEK, O., PETRÁKOVÁ, L., & PEKÁR, S. (2017). Capture efficiency and trophic adaptations of a specialist and generalist predator: a comparison. Ecology and Evolution, 7 (8), 2756–2766. 4Blamires, S. J., Chao, Y. C., Liao, C. P., & Tso, I. M. (2011). Multiple prey cues induce foraging flexibility in a trap-building predator. Behaviour, 81 (5), 955-961. 5 FOELIX, Rainer. Biology of Spiders. Third ed. [Oxfordshire, England] December 2010. 6 Ibid. 7 CLARKE, Raymond D.; GRANT, P. R. An experimental study of the role of spiders as predators in a forest litter community. Part 1. Ecology, 1968, vol. 49, no 6, p. 1152-1154. 8 FOELIX, Rainer. Op cit, 9 PERAFÁN, Carlos, et al. Diagnóstico del estado actual de la fauna de arácnidos y de su gestión en . Simposio 8. Aracnología. Bogotá, D.C., Colombia. Sociedad Colombiana de Entomología - Socolen. Julio, 2013. 479 p. ISSN: 2344-8849. 10 LITVAITIS, J. A. Investigating food habits of terrestrial . Investigando hábitos alimentarios de vertebrados terrestres. En: Research techniques in animal ecology: controversies and consequences. 2000. Ed. Boitani L. & Fuller T. p. 165-183. Columbia University Press.

No obstante la captura de sus presas puede presentar riesgos también para el depredador, por lo que la calidad de su técnica en defensa y apresamiento es fundamental12. Este orden es uno de los más diversificados de depredadores terrestres y la variación del consumo de sus presas se evidencia en sus estrategias de captura, ya sea la elaboración de sus telas o la captura directa mediante el uso de los quelíceros, pedipalpos y veneno, dominando así una amplia gama de estrategias depredadoras, las cuales varían en función de la morfología y estrategias de defensa de la presa131415.

A excepción de unas pocas familias, la mayoría de arañas poseen glándulas de veneno16. De las cerca de las 47.772 especies de arañas descritas en el mundo17, solo 200 son consideradas peligrosas para los seres humanos por causar mordeduras potencialmente mortales, especialmente las pertenecientes a los géneros Atrax, Latrodectus, Loxosceles y Phoneutria. Entre estas, las especies pertenecientes al género Phoneutria (ej.: , Phoneutria fera) son consideradas unas de las más venenosas y peligrosas en el mundo por su carácter agresivo y el grado de toxicidad de su veneno18.

El género Phoneutria está distribuido desde la selva de Costa Rica hasta el norte de Argentina, incluyendo en su distribución a Colombia, Venezuela, Guayanas, , Perú, , Brasil y Paraguay19. El veneno de esta araña tiene importancia médica dado que tiene acción neurotóxica20. Las investigaciones que se han desarrollado con arañas del genero Phoneutria por autores como Rezende

11 LOMBORG, P. y TOFT, S. Nutritional enrichment increases courtship intensity and improves mating succes in male spiders. El enriquecimiento nutricional aumenta la intensidad del cortejo y mejora el éxito de apareamiento en las arañas macho.Behavioral ecology: 2009. ISSN: 20:700-708 12 LITVAITIS, J. A. Op. cit. 13 MAYNTZ, D., TOFT, S., y VOLLRATH, F. Nutrient balance affects foraging behavior of a trap- building predator. El balance de nutrientes afecta el comportamiento de alimentación de un depredador que construye trampas. 2009. En: Biology Letters N° 5: 735-738 p. 14 TSO, I. M., WU, H. C., y HWANG, I. R. Giant Wood Nephila pilipes alters silk protein in response to prey variation. La araña gigante de la madera Nephila pilipes altera la proteína de la seda en respuesta a la variación de la presa.2005. En: Journal of Experimental Biology 208. 1053- 1061 p. 15 VIERA, C. Estudios de campo realizados en Metepeira seditiosa (Araneae, Araneidae). Las construcciones y el comportamiento predador. 1995. Biblioteca facultad de Ciencias: Journal of arachnology. 16 FOELIX, Rainer. Op. cit. 17 WORLD SPIDER CATALOG. Version 19.5. Natural History Museum Bern, online at http://wsc.nmbe.ch, accessed on {date of access}. doi: 10.24436/2. 2018. 18 FOELIX, Rainer. Op. cit. 19 PERALTA, Luciano. Op. cit., p. 15. 20 BERTANI, Martins y ROSANA, R. The non-Amazonian of the Brazilian wandering spiders of the genus Phoneutria Perty, 1833 (Araneae: Ctenidae), with the description of a new species. Zootaxa, 1526(5), 1-36. 2007.

et al.,21, Figueiredo et al., en 199522, Herzig et al., en 200223, Flórez et al., en 200324, Richardson et al., Costa et al., 2526, Leite et al.,27, Soares et al., 201428, han analizado sus componentes y la epidemiología de sus mordeduras indicando que los componentes activos del veneno tienen un papel primordial para la inmovilización de las presas y pre-digestión de artrópodos.

No obstante, los enfoques investigativos en este género han sido encaminados en el análisis de sus toxinas, pero aspectos relacionados con comportamiento, mecanismo depredador y adaptativo son poco explorados bajo condiciones de laboratorio. Por lo tanto, conocer la ecología trófica es clave en el entendimiento de la toxicidad y comportamiento que presentan algunas arañas de importancia médica como las pertenecientes al género Phoneutria.

En el presente trabajo se evaluó el comportamiento de captura de diferentes presas naturales a una de las especies de arañas con mayor importancia médica en el mundo, Phoneutria boliviensis. Además considerando que han evidenciado estudios donde existe una variación intersexual en la composición del veneno,29 el

21 REZENDE. Jr., L., CORDEIRO, M.N., OLIVEIRA, E.B. y DINIZ, C.R. Isolation of neurotoxic peptides from the venom of the ‘armed’ spider Phoneutria nigriventer. 1991. Toxicon, 29, 1225– 1233. 22 FIGUEIREDO, S.G., PEREZ-GARCÍA, M.E.L., VALENTIN, A.C., CORDEIRO, M.N., DINIZ, C.R. y RICHARDSON, M. Purification and amino acid sequence of the insecticidal neurotoxin Tx4 (6-1) from the venom of the ‘armed’ spider Phoneutria nigriventer (Keys.). 1995. Toxicon, 33, 83–93. 23 HERZIG, V., WARD, R.J. y SANTOS, W.F. Intersexual variations in the venom of the Brazilian ‘armed’ spider Phoneutria nigriventer (Keyserling, 1891). 2002. Toxicon, 40, 1399–1406. 24 FLÓREZ, Eduardo; ORTIZ, Adriana y MONTOYA, Miguel. Accidentes por mordedura de la araña de las bananeras Phoneutria boliviensis, aranae: ctenidae, en la región de Urabá, Colombia 2003. Entomólogo 96, 31, 1–4. 25 RICHARDSON, M., PIMENTA, A.M.C., BEMQUERER, M.P., SANTORO, M.M., BEIRÃO, P.S.L., LIMA, M.E., FIGUEIREDO, S.G., BLOCH JR., C., VASCONCELOS, E.A.R., CAMPOS, F.A.P., GOMES, P.C. & CORDEIRO, M.N. Comparison of the partial proteomes of the venoms of Brazilian spiders of the genus Phoneutria. 2006. Comparative Biochemistry and Physiology, Part C, 142, 173–187. 26 COSTA, S. K., STARR, A., HYSLOP, S., GILMORE, D., y BRAIN, S. D. How important are NK 1 receptors for influencing microvascular inflammation and itch in the skin? Studies using Phoneutria nigriventer venom. 2006. Vascular pharmacology, 45(4), 209-214. 27 LEITE, K. R., ANDRADE, E., RAMOS, A. T., MAGNOLI, F. C., SROUGI, M., y TRONCONE, L. R. Phoneutrianigriventer spider toxin Tx2-6 causes priapism and death: a histopathological investigation in mice. 2012. Toxicon, 60(5), 797-801. 28 SOARES, E. S., MENDONÇA, M. C. P., IRAZUSTA, S. P., COOPE, A., STÁVALE, L. M., & DA CRUZ-HÖFLING, M. A. Evidences of endocytosis via caveolae following blood–brain barrier breakdown by Phoneutria nigriventer spider venom. 2014. Toxicology letters, 229(3), 415-422. 29Estrada-Gómez, S., Muñoz, L. J. V., Lanchero, P., & Latorre, C. S. (2015). Partial characterization of venom from the Colombian spider Phoneutria boliviensis (Aranae: Ctenidae). Toxins, 7 (8), 2872- 2887.

cual repercute directamente en el acceso a las presas.30 Se realizaron experimentos de aceptación de presas tanto en machos como en hembras, luego de realizar una búsqueda sobre las presas naturales reportadas y observadas en campo de Phoneutria boliviensis. Se escogieron cuatro presas las cuales se eligieron de acuerdo a su morfología las cuales dividimos en dos grupos: vertebrados: rana (Engystomops postulosus), geco (Hemidactylus frenatus) e invertebrados: cucaracha (Periplaneta americana) y araña (Ctenus sp.)

Así mismo, se encontró que Phoneutria boliviensis una araña generalista que comprende comportamientos y estrategias versátiles condicionadas por el tipo de presa y el sexo de la especie.

30Boevé, J. L., & Meier, C. (1994). Spider venom and eco-ethological implications: a simple mathematical model. Ecological modelling, 73 (1-2), 149-157.

PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

El comportamiento depredador es un aspecto fundamental en el desarrollo de animales que cazan para suplir necesidades básicas, por lo que el éxito depende de las habilidades para manipular, someter y matar a sus presas; esta habilidad puede variar en función de las adaptaciones particulares del depredador como la plasticidad comportamental de captura y de las distintas morfologías y estrategias de defensa de la presa a la que se enfrenta3132.

Existe un número creciente de estudios que muestran que en el comportamiento depredador la variabilidad de conductas de los depredadores es muy extendida y juega un papel importante cuando se enfrentan a diferentes tipos de presas33. Estudios relacionados con comportamiento depredatorio evidencian que Loxoceles rufipes, o araña reclusa, posee una amplia plasticidad en su comportamiento y juega un papel importante a la hora de enfrentarse a diferentes tipos de presas con mecanismos defensivos que puedan presentar riesgo para el depredador34. Esta plasticidad conductual que está relacionada con la captura de presas, ha sido estudiada en algunos grupos como Stenolemus bituberus,un insecto que atrae o acecha según sea el depredador35, o estudios con la hormiga carnívora Camponotus maculatus y dos escorpiones del genero Parabuthus que han demostrado que varían la cantidad de veneno inyectado según el tamaño de la presa3637. En lo que respecta a las arañas, la mayoría de los estudios relacionados con la versatilidad depredadora se han centrado en dos grupos, las arañas que construyen redes y las arañas saltarinas. Por ejemplo, se ha demostrado que varias arañas saltarinas muestran distintas tácticas según el tipo de presa3839, o

31DESFILIS, ESTER Y FONT, ENRIQUE. Efectos de la experiencia sobre el comportamiento depredador de los reptiles. Revista Española de Herpetologíaspecial, 2002, vol. 79, p. 94. 32 HERBERSTEIN, M. E. y WIGNALL, A. Introduction: spider biology. 2011. En: M. E., Herberstein, (Ed.). (pp 1- 21). Spider behaviour: flexibility and versatility. Cambridge University Press. 33NELSON, X. J. y JACKSON, R. R. Flexibility in the foraging strategies of spiders. Spider behaviour: flexibility and versatility, 2011, p. 31-56. 34 GARCÍA HERNANDEZ, Luis, et al. The predation strategy of the recluse spider Loxoceles rufipes (Lucas1834) againts four prey species. En: Journal Insect behavior, 2016. 35WIGNALL, ANNE E. Y TAYLOR, PHILLIP W. Alternative predatory tactics of an araneophagic assassin bug (Stenolemus bituberus). Acta ethologica, 2009, vol. 12, no 1, p. 23. 36DEJEAN, Alain. Prey capture by Camponotus maculatus (Formicidae-Formicinae). Biol. Behav, 1988, vol. 13, p. 97-115. 37REIN, JAN OVE. Sting use in two species of Parabuthus scorpions (Buthidae). Journal of Arachnology, 1993, p. 60-63. 38BARTOS, Maciej. Hunting prey with different escape potentials—alternative predatory tactics in a dune dwelling salticid. The Journal of Arachnology, 2007, vol. 35, no 3, p. 499-509. 39NELSON, X. J.; JACKSON, R. R. Op. cit.

Yllenus arenarius, que cambia la estrategia de alimentación depredadora según la presa40 y puede enmascarar sus movimientos cuando se aproxima a la presa41. Varias especies del género Portia pueden imitar a una presa enredada para acercarse y capturar42, así como otras arañas tejedoras saltan sobre insectos43. Se han reportado estrategias similares en las arañas de construcción de tela; por ejemplo, las arañas tejedoras del genero Metepeira, envuelven la presa en la seda antes de morder cuando se alimenta de hormigas pero muestra la secuencia de comportamiento opuesta cuando se alimenta de moscas44. De todos modos, el conocimiento sobre la plasticidad de la alimentación en la mayoría de las arañas es aún muy reducido.

Consecuentemente, se sabe que menos de diez órdenes de artrópodos (Diptera, Hemiptera, Hymenoptera, Collembola, Coleoptera, Lepidoptera, Orthoptera, y Araneae) constituyen la mayoría de las presas de las arañas45 y se alimentan de todas las etapas de sus presas, ya sean huevos, juveniles o adultos46. Además de esto, algunas arañas más grandes ocasionalmente se alimentan de lombrices de tierra, babosas, caracoles y pequeños vertebrados47.

Se ha encontrado que la ecología trófica de estas especies tiene una relación directa con la toxicidad, dadas las presas a las que accede el depredador o el nivel de especialización que ha desarrollado48. Ejemplo de ello, es la araña Ammoxenus amphalodes que consume una sola especie de termitas49 y caso similar en arañas del género Zodarion las cuales según una investigación se especializan en someter a varias especies de hormigas50.

40BARTOS, Maciej. Op. cit. 41Ibíd. 42HARLAND, D. P.; JACKSON, R. R. A knife in the back: use of prey‐specific attack tactics by araneophagic jumping spiders (Araneae: Salticidae). Journal of Zoology, 2006, vol. 269, no 3, p. 285-290. 43NELSON, X. J. y JACKSON, R. R. Op. cit. 44VIERA, Carmen. The prey capture behaviour of Metepeira gressa (Araneae, Araneidae) on mealworms, flies and ants. Revista de Etologia, 2005, vol. 7, no 2, p. 53-62. 45TURNBULL, A. L. The prey of the spider Linyphia triangularis (Clerck) (Araneae, Linyphiidae). Canadian Journal of Zoology, 1960, vol. 38, no 5, p. 859-873. 46 NYFFELER, M.; BREENE, R. G.; DEAN, D.A. y STERLING, W. L. Spiders as pred- ators of eggs. 1990. J Appl Entomol 109:490–501 47 FOELIX, Rainer. Op. cit. 48KUHN NENTWIG, L. Op. cit. 49PETRÁKOVÁ, Lenka, et al. Discovery of a monophagous true predator, a specialist termite-eating spider (Araneae: Ammoxenidae). Scientific reports, 2015, vol. 5, p. 14013. 50PEKÁR, Stano. Predatory behavior of two European ant-eating spiders (Araneae, Zodariidae). Journal of Arachnology, 2004, vol. 32, no 1, p. 31-41.

La variación en el veneno de las arañas se presenta también a nivel sexual, estudios realizados con Phoneutria nigriventer demuestran que existe una mayor producción de veneno en hembras al compararlas con los machos y de igual manera un mayor grado de toxicidad51. La composición del veneno ha sido centro de estudios en arañas del genero Latrodectus, ya que producen toxinas que actúan principalmente en el sistema nervioso de vertebrados y puede estar ligado al hecho de que las arañas se alimenten de pequeños reptiles y anfibios, los cuales son ocasionalmente incluidos en la dieta de las arañas52.

51 ESTRADA, Sebastian. Partial Characterization of Venom from the Colombian Spider Phoneutria boliviensis (Aranae: Ctenidae) Toxins 2015, 7(8), 2872-2887 52 GARB, Jessica y HAYASHI, Cheryl. Molecular evolution of α-latrotoxin, the exceptionally potent neurotoxin in black widow spider venom. Molecular biology and evolution, 2013, vol. 30

1.1. FORMULACIÓN DEL PROBLEMA

¿Cuál es el comportamiento depredador de hembras y machos de Phoneutria boliviensis y su efecto sobre diferentes presas, bajo condiciones de laboratorio?

2. JUSTIFICACIÓN

Las arañas son un grupo de depredadores que poseen diversas estrategias de captura que les permite acceder a una amplia variedad de presas, principalmente invertebrados y algunos vertebrados pequeños53. A estos depredadores que presentan una amplia variedad de presas dentro de su dieta se les considera depredadores generalistas54 adoptando una versatilidad depredadora extensa que les permite enfrentar situaciones en donde la disponibilidad de presas es variable. Dentro de estas estrategias, el veneno es un mecanismo de defensa que ha evolucionado en las arañas generando un amplio beneficio en la inmovilización de las presas55.

En consecuencia, la mayoría de estudios sugieren que la dieta de las arañas es un aspecto relacionado con la evolución de la composición del veneno56. En el presente trabajo se estudió Phoneutria boliviensis, teniendo en cuenta que son escasos y limitados los reportes acerca de la biología, dieta y comportamiento de la especie57.Existen algunos trabajos realizados en los componentes del veneno de especies relacionadas como Phoneutria nigriventer, y Phoneutria keyserlingi58que sugieren algunas similitudes de esta especie, con algunas diferencias cuantitativas en los componentes del veneno 5960, donde se encuentran péptidos que actúan como neurotóxinas en el sistema nervioso central de las presas e incluso en los canales iónicos neurales6162.

53 PEKÁR, Stano; GARCÍA, Luis Fernando y VIERA, Carmen. Trophic Niches and Trophic Adaptations of Prey-Specialized Spiders from the Neotropics: A Guide. En: Behaviour and Ecology of Spiders. Springer, Cham, 2017. p. 252. 54KUHN NENTWIG, L. Op. cit. 55CURIO, Eberhard. The ethology of predation. Springer Science & Business Media, 2012. 56VASSILEVSKI A.A., Kozlov S.A., Grishin E.V. Molecular diversity of spider venom. Biochemistry. 2009. 74:1505–1534. doi: 10.1134/S0006297909130069. 57 Ibíd. 58 ESTRADA, Sebastian. Partial; VARGAS, Leidy; LANCHERO, Paula y SEGURA, Cesar. Characterization of Venom from the Colombian Spider Phoneutria boliviensis (Aranae: Ctenidae) Toxins 2015, 7(8), 2872-2887 59 RICHARDSON, M.; PIMENTA, A. M.; BEMQUERER, M. P.; SANTORO, M. M.; BEIRAO, P. S.; LIMA, M. E.; FIGUEIREDO, S. G.; BLOCH, C.; VASCONCELOS, E. A.; CAMPOS F.A., Comparison of the partial proteomes of the venoms of Brazilian spiders of the genus Phoneutria. Comp. Biochem. Physiol. C Toxicol. Pharmacol. 2006; 142:173–187. doi: 10.1016/j.cbpc.2005.09.010. 60 ESTRADA, Sebastian. Op. cit. 61CORDEIRO, M. D.; DEFIGUEIREDO, S. G.; VALENTIM, A. D.; DINIZ, C. R.; VONEICKSTEDT, V.; GILROY, J. y RICHARDSON, M. Purification and amino-acid-sequences of 6 Tx3-type

Phoneutria boliviensis por sus hábitos sinantrópicos, es un taxón causante de una buena parte de accidentes por mordeduras con reportes en zonas de Brasil, con preferencia de hábitat en cultivos de plátano63; por otro lado Flórez et al. en el año 2003, reportaron 31 accidentes por Phoneutria boliviensis en sólo un mes, en la región de Urabá, departamento de Antioquia64. Esta cantidad de casos de mordeduras representan una cifra significativa ya que resalta la importancia de analizar las toxinas del veneno y su uso en aspectos biomédicos.

neurotoxins from the venom of the brazilian armed spider Phoneutria-nigriventer (Keys) Toxicon. 1993; 31:35–42. doi: 10.1016/0041-0101(93)90354-L. 62OLIVEIRA, L. C.; PIMENTA, A. M.; MANSUELLE, P; ROCHAT, H.; CORDEIRO, M. N.; RICHARDSON, M. y FIGUEIREDO, S. G. PnTx4–3, a new insect toxin from Phoneutria nigriventer venom elicits the glutamate uptake inhibition exhibited by PhTx4 toxic fraction. Toxicon. 2003; 42:793–800. doi: 10.1016/j.toxicon.2003.10.009. 63 PERALTA, Luciano. Op. cit., p. 15. 64 FLÓREZ, Eduardo; ORTIZ., Adriana y MONTOYA Migue. Op. cit

3. OBJETIVOS

3.1. OBJETIVO GENERAL

Evaluar el comportamiento depredador de hembras y machos de la araña Phoneutria boliviensis en condiciones de laboratorio.

3.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS

● Comparar la tasa de aceptación de cuatro presas en hembras y machos de la araña Phoneutria boliviensis.

● Determinar el tiempo de inmovilización de hembras y machos de la araña Phoneutria boliviensis sobre diferentes tipos de presas.

● Describir el comportamiento de captura de Phoneutria boliviensis de hembras y machos frente a diferentes tipos de presas.

4. MARCO DE REFERENCIA

4.1. MARCO CONCEPTUAL

Depredación en arañas

Una de las interacciones ecológicas más conspicuas en la naturaleza es la depredación, por lo que se configura de gran interés ecológico, evolutivo y comportamental65. Las arañas son animales depredadores que pueden habitar tanto en ecosistemas naturales como agrícolas, cuentan con una serie de adaptaciones que las hace capaces de soportar periodos de baja abundancia de presas sin necesidad de dispersarse, como en otros grupos de depredadores de artrópodos6667. Algunos estudios han comprobado que las arañas asumen un papel importante en el control de plagas de insectos6869, reduciéndolas o estabilizándolas7071. Las arañas despliegan dos estrategias de captura de sus presas, las que elaboran tela para cazar sus presas y a su vez utilizan diversas maniobras a la hora de capturarlas72(ej: género Metepeira73), y las que no hacen uso de tela para capturar sus presas, llamadas “arañas de caza” o arañas errantes, las cuáles cazan por medio de la búsqueda activa de sus presas, (ej: género Lycosidae74).

Estrategias de alimentación: La evolución de algunas estrategias tróficas y la toxicidad del veneno han llevado a una amplia diversidad a los niveles de adaptación que han venido favoreciendo a las arañas que van de arañas que tienen una dieta y comportamientos especializados o arañas especialistas hasta

65 GREENSTONE, H. Matthew. Spider predation: how and why we study it. 1999. The Journal of Arachnology 27:333–342: USDA-ARS Plant Sciences and Water Conservation Laboratory, 1301 N. Western Street, Stillwater, Oklahoma. 66 Ibid. 67STUART, M.K. & M.H. Greenstone. 1990. Beyond ELISA: a rapid, sensitive, specific immunodot assay for identification of predator stomach contents. Ann. Entomol. Soc. America, 83:1101– 1107. 68 GREENSTONE, H. Matthew. Op. cit. p. 367. 69 YOUNG, O. P. y EDWARDS, G. B. Spiders in United States field crops and their potential effect on crop pests. 1990. Journal Arachnol., 18:1–27 70 GREENSTONE, H. Matthew. Op. cit. p. 367. 71 Ibid. 72NELSON, X. J., & JACKSON, R. Flexibility in the foraging strategies of spiders. Spider Behaviour, 31–56. doi:10.1017/cbo9780511974496.003 73 VIERA, C, op cit. 74 LACAVA, Mariángeles, op cit.

arañas con dieta y comportamientos generalistas75. La especialización se considera el acceso de un único recurso y/o condición, ya que una especie puede adaptarse a un rango limitado de recursos. Aunque se le denominan depredadores estenófagos a los depredadores especialistas que se adoptan a un rango cada vez más estrecho de tipos de presas, donde deben aumentar la eficiencia de la utilización del recurso como en el caso de Dysdera spp. y Portia spp.76, al igual que organismos monófagos, los cuáles se alimentan principalmente de un tipo de presa77. Estos organismos a su vez presentan comportamientos de captura estereotipados, es decir comportamientos especializados a la hora de someter a sus presas.78

Recientemente, Pekar et al., propone algunas especies del genero Zodarion como una especie especialista, ya que se alimenta exclusivamente de hormigas79. Por otra parte están los depredadores eurífagos80, es decir; los depredadores generalistas, en donde se encuentran la mayoría de las arañas8182, ya que poseen una dieta con una amplia gama de presas, con adaptaciones generalizadas que comprenden también una amplia variedad de comportamientos no estereotipados a la hora de capturar a sus presas83.

La obtención de alimentos es esencial e influye directamente en el estado físico y desempeño de un organismo84. Los estudios acerca de la elección de alimentos en los depredadores se han basado antiguamente en la teoría de dieta óptima (TDO), el cual es un modelo ecológico que busca evidenciar de manera científica las presas óptimas que hacen parte de un organismo85. Las investigaciones de esta teoría se han centrado en depredadores generalistas y especializados, por ende, se carece de evidencia sobre presas óptimas para depredadores altamente especializados. Sin embargo, un estudio reciente en arañas del género Oecobius han dado a conocer que aunque muchas arañas de la familia Oecobiidae se han

75THOMPSON, John. The coevolutionary process. University of Chicago Press, 1994. 76 FORISTER, M. L., et al. Revisiting the evolution of ecological specialization, with emphasis on insect–plant interactions. Ecology, 2012, vol. 93, no 5, p. 981-991. 77 NELSON, Ximena. y JACKSON Ray, op. cit. Pag, 31-56. 78LEHNER, Philip N. Handbook of ethological methods. Cambridge University Press, 1998. 79PEKÁR, Stano, Op. cit. 80 NELSON, Ximena. y JACKSON Ray, op. cit. Pag, 31-56 81 FOELIX, Rainer. Op. cit. 82 NELSON, Ximena. y JACKSON Ray, op. cit. Pag, 31-56 83 PEKÁR, S. y TOFT, S. Op. cit. 84BRITT, E. J.; HICKS, J. W.; BENNETT, A. F. The energetic consequences of dietary specialization in populations of the garter snake, Thamnophis elegans. Journal of Experimental Biology, 2006, vol. 209, no 16, p. 3164-3169. 85PYKE, Graham H.; PULLIAM, H. Ronald; CHARNOV, Eric L. Optimal foraging: a selective review of theory and tests. The quarterly review of biology, 1977, vol. 52, no 2, p. 137-154.

considerado tradicionalmente mirmecófagas, debido a que se alimentan frecuentemente de hormigas86, nuevos estudios han confirmado que varias especies de estas arañas tienen dietas más diversas y consumen también moscas, cucarachas y termitas, lo cual no estaba referenciado anteriormente en su dieta87.

4.2. MARCO TEÓRICO

Las arañas (Orden Araneae), son el séptimo grupo más diverso en la tierra88, distribuidas en todos los continentes a excepción de la Antártida89; tienen glándulas que producen veneno, el cual paraliza y/o inmoviliza la presa90. La producción y uso del veneno por parte de las arañas ha evolucionado principalmente como resultado de dos consideraciones importantes: La primera es la necesidad permanente de ahorrar energía, por ende, el veneno ha ganado en potencia y se han optimizado los mecanismos sinérgicos. La segunda presión evolutiva se correlaciona con la necesidad absoluta de eficacia al envenenar una presa, por ello, la evolución ha favorecido con una mayor composición al veneno de las arañas con ingredientes altamente potentes y selectivos que afectarán a una amplia gama de presas y ofrecerán la mejor adaptación a los cambios ambientales91.

Químicamente, el veneno de las arañas es una mezcla de grandes polipéptidos neurotóxicos (peso molecular 5.000-13.000 g/mol), aminas y aminoácidos biogénicos más pequeños, y algunas enzimas proteolíticas92. A excepción de tres familias de arañas (Holarchaeidae, Liphistiidae y Uloboridae) todas las arañas son potencialmente venenosas. Sin embargo, solo cuatro géneros (Atrax, Latrodectus, Loxosceles y Phoneutria) representan un riesgo mortal para los seres humanos93.

86LÍZNAROVÁ, Eva, et al. Local trophic specialisation in a cosmopolitan spider (Araneae). Zoology, 2013, vol. 116, no 1, p. 20-26. 87GARCÍA, Luis Fernando. Comportamiento predador en dos arañas del género Oecobius (Araneae, Oecobiidae). 2012. 88ROSKOV, Yuri, et al. Species 2000 & ITIS Catalogue of Life, 2013 Annual Checklist. 2013. 89 VALENZUELA ROJAS, Juan Carlos, et al., Arácnidos del Parque Nacional Natural Cueva de los Guácharos. Julio 2016. p. 80. 90 FOELIX, Rainer. Op. cit. 91KUHN NENTWIG, Lucia., et al.,Op. cit. 92 FOELIX, Rainer. Op. cit. 93 DIAZ, James H. The global epidemiology, syndromic classification, management, and prevention of spider bites. En: The American journal of tropical medicine and hygiene, 2004, vol. 71, no 2, p. 239-250.

Las arañas de gran tamaño también son capaces de atrapar pequeños vertebrados como por ejemplo pequeños anfibios y peces, mientras las arañas migalomorfas cuya orientación de los quelíceros no se cruzan entre sí, pueden cazar pequeños roedores, aves94 y murciélagos95; el veneno de las arañas generalistas no es específico de un grupo de invertebrados o insectos, pero es efectivo en el amplio espectro de presas. Es posible que el veneno de las arañas monófagas (especialistas) esté más optimizado a su taxón de presa específico, pero de ninguno de los taxones citados el veneno se ha investigado hasta la fecha96.

Las arañas son depredadores y su comportamiento obedece a la presa a la cual acceden97, si fabrican o no tela y al hábitat en el cual se encuentran98. De acuerdo con Foelix, las arañas presentan una serie de pasos establecidos de captura, sometimiento y alimentación dependiendo del tipo de presa99:

● Inmovilización ● Girar hacia la presa y agarrarla con las puntas de las patas delanteras ● Halar la presa con los quelíceros y morderla para la inyección de veneno ● Soltar la presa con las patas y sujetarla sólo con los quelíceros ● Fijación de algunos hilos de seda sobre la presa inmovilizada ● Alimentación

El comportamiento depredador de las arañas está estrechamente ligado a la toxicidad, sin embargo, a diferencia de las serpientes, en los invertebrados se desconocen los mecanismos asociados100. Algunos trabajos sugieren que las arañas han desarrollado estrategias fisiológicas y de comportamientos adicionales para optimizar el gasto energético asociado con el uso del veneno, específicamente la regulación de la cantidad de veneno inyectado101. La medición del veneno en algunas arañas parece ser más sofisticada que en las serpientes, pues depende más de la respuesta de la presa que del tamaño. Es decir, inyecta más veneno cuando aumenta la intensidad y/o duración del movimiento de las presas o cuando se trata de presas peligrosas, tales como cucarachas, arañas,

94KUHN NENTWIG, Lucia., et al.,Op. cit. 95 NYFFELER, Martin y KNÖRNSCHILD Mirjam. Bat predation by Spiders. Plos One Review. 2013. Vol 8. Issue 3. 96Ibíd. 97GARCÍA, Luis Fernando. Op. cit. 98 FOELIX, Rainer. Op. cit. 99 Ibíd. 100CASEWELL, Nicholas R., et al. Op. cit. 101MALLI, Heinz; IMBODEN, Hans; KUHN-NENTWIG, Lucia. Quantifying the venom dose of the spider Cupiennius salei using monoclonal antibodies. Toxicon, 1998, vol. 36, no 12, p. 1959-1969.

isópodos, hormigas102, y demás especies que con morfologías diferentes al igual que estrategias de defensa.

4.3. ESTADO DEL ARTE DE LA INVESTIGACIÓN

Las investigaciones sobre arañas del género Phoneutria se han realizado entorno a la acción epidemiología de las mordeduras y composición del veneno103104. Para Sur América la mayoría de estudios se han realizado en Brasil donde la mayoría de accidentes causados por arañas son producidos por el género Phoneutria105. En Colombia, los estudios realizados en arañas del género han sido relacionados con la caracterización parcial del veneno de Phoneutria boliviensis106, pero se reportan tres especies del género en nuestro país: P. boliviensis, P. fera y P. reidyi107. Siendo Phoneutria boliviensis la especie más ampliamente distribuida. La especie ha sido reportada en los departamentos de: Antioquia, Magdalena108, Boyacá, Caldas, Cauca, Cundinamarca, Quindío, Risaralda, Santander y Valle del Cauca109.

Análogamente, se encuentra un estudio realizado por Hazzi, el cual se considera como la primer descripción de la historia natural de Phoneutria boliviensis, donde se incluye revisión de su comportamiento reproductivo y depredador, y se presentan datos de sus hábitats en los departamentos de Valle del Cauca y Quindío. En Colombia, esta especie habita lugares perturbados, pero asociada a bosques tropicales secos y húmedos, en suelos donde se encuentre poca acumulación de residuos. Este estudio sugiere que una de las conductas durante la captura de esta especie es que las arañas envuelven a las presas en seda moviéndose en un patrón circular estereotipado alrededor de ellas110. Sin embargo, es el único trabajo que evalúa este tipo de aspectos importantes sobre

102CASEWELL, Nicholas R., et al. Op. cit. 103 RICHARDSON, M., et al. Op. cit. 104CORDEIRO, M. D., et al. Op cit. 105HERZIG, V., et al., Op. cit. 106 ESTRADA, Sebastian. Op. cit. 107HAZZI, N. A., VALDERRAMA-ARDILA, C., BRESCOVIT, A. D., POLOTOW, D., & SIMÓ, M. (2013). New records and geographical distribution of ctenid spiders (Araneae: Ctenidae) in Colombia. Zootaxa, 3709, 243-254. 108Flórez, E., Ortiz, A., & Montoya, M. (2003). Accidentes por mordedura de la araña de las bananeras Phoneutria boliviensis (Araneae: Ctenidae) en la región de Urabá, Colombia. Entomólogo, 96 (31), 1-4. 109HAZZI, Nicolas. Op.cit. 110Hazzi, N. A. (2014). Natural history of Phoneutria boliviensis (Araneae: Ctenidae): habitats, reproductive behavior, postembryonic development and prey-wrapping. Journal of Arachnology, 42, 303–310.

la biología de las arañas de éste género consideradas las más peligrosas del mundo.111

111 FOELIX, Rainer. Op. cit.

5. METODOLOGÍA

5.1. Área de estudio y colecta de especímenes

Las colectas se realizaron en el Municipio de Oporapa-Huila-Colombia (2° 1' 40.5" N; 75° 59' 43" W) en diferentes localidades ubicadas entre los 1342 y 1402 m sobre el nivel del mar (figura 1) comprendiendo épocas de lluvia (enero) y de verano (junio y Agosto). La temperatura de los sitios de colecta fue de 25±1°C y la humedad relativa de 80±10%. Los individuos se hallaron en los aludes de las carreteras y cerca de cultivos de café y pastizales (figuras 2-5). Fueron colectados con recipientes plásticos de 24 oz y con linternas frontales en caminatas activas e identificando el brillo característico de sus cuatro ojos frontales entre las 21:00h y 17:00h, dados los hábitos nocturnos de la especie112. Luego de la colecta se sellaron los recipientes plásticos con cinta adhesiva puestos todos en una caja para luego transportarse hasta el laboratorio de Biología la Universidad de Ibagué.

Figura 1. Ubicación geográfica y división político administrativa del Municipio de Oporapa (Huila, Colombia) con las localidades de recolección de especímenes.

112 HAZZI, A., Op.cit.

Fuente: Sistemas de información geográfico para el ordenamiento territorial SIGOT- IGAC

Figura 2. Individuo de Phoneutria boliviensis encontrado en los aludes de las carreteras

Figura 3.Individuo de Phoneutria boliviensis encontrado en pastizal

Figura 4. Individuo de Phoneutria boliviensis colectado en pastizal

Figura 5. Individuo de Phoneutria boliviensis encontrado cerca de cultivos de café

5.2. DISEÑO EXPERIMENTAL

Se colectaron 25 hembras y 25 machos de Phoneutria boliviensis; los ejemplares fueron individualizados y depositados en cajas plásticas de 23x17x14 cm con tapa hermética, se le adicionó un refugio plástico ya que en campo ellas permanecen en zonas cubiertas y de baja exposición y algodón con agua para garantizar la humedad dentro del recipiente y se hicieron orificios en la tapa para el intercambio de aire. Las cajas fueron impregnadas en la parte superior con vaselina como protocolo de seguridad para evitar que escaparan, dado que pueden trepar plástico y vidrio, además de papel absorbente. Las arañas se mantuvieron bajo condiciones ambientales controladas, similares a los lugares de colecta (T°= 25±1°C, HR= 80±10% y Fotoperiodo=12:12h luz/oscuridad).

Se seleccionaron cuatro presas reportadas previamente en otros estudios como frecuentes en la dieta natural del género Phoneutria y las ocho especies que lo componen, vertebrados: rana (Engystomops postulosus), geco (Hemidactylus frenatus) e invertebrados: cucaracha (Periplaneta americana) y araña (Ctenus sp.)113114.

113 LUCAS, Sylvia. Op. cit., p. 759-772.

Luego de obtener el permiso ético y de colecta (adjunto) para el uso de estos organismos en los experimentos, los gecos y las arañas fueron colectados en la noche en infraestructuras y zonas del relicto del bosque de la Universidad de Ibagué y en infraestructuras de la Universidad del Tolima. Las ranas fueron colectadas en arroceras en una vereda cercana a la ciudad de Ibagué llamada Aparco, mientras las cucarachas fueron compradas en un criadero certificado de la ciudad de Bogotá. Posteriormente, los gecos, arañas y ranas fueron mantenidas y alimentadas a base de larvas de Tenebrio molitor, y las cucarachas a base de fruta y avena y acondicionadas en el mismo laboratorio con las mismas condiciones de las arañas (T°= 25±1°C, HR= 80±10% y Fotoperiodo=12/12 h.

Estandarización del hambre. Para realizar los experimentos de preferencia fue necesario estandarizar el hambre de las arañas con Tenebrio molitor. Se expusieron las arañas a 5 tenebrios y se contabilizó el número de días en que fueron consumidos, asumiendo saciedad después del consumo. Posterior, a esto inicio el período de ayuno, el cuál duro aproximadamente doce días, para asegurar hambre en las arañas, dado que en experimentos preliminares en una menor cantidad de días las arañas no comían en las observaciones.

Experimento de selección de presas. Las cuatro presas suministradas fueron escogidas de manera aleatoria, así cada presa tenía la misma probabilidad de ser usada en el experimento. En una planilla Excel fue aleatorizada cada presa para cada individuo de Phoneutria. La presa elegida al azar era la que se le suministraba a la araña en observación. Este proceso se repetía garantizando que cada araña pasara por las cuatro presas. Los individuos de Phoneutria boliviensis fueron pesados y medidos antes de realizar las grabaciones. Cada individuo fue dejado en reposo en la misma caja plástica donde permanecían y expuesto por ocho horas bajo luz roja, con el fin de habituarlos antes del momento de la observación. Así mismo, para asegurar la grabación de todos los posibles comportamientos durante la fase de experimentación, fue retirado el cono de cartón donde la araña permanecía la mayor parte del tiempo y el algodón con suministro de humedad. Posteriormente cada una de las presas fue fotografiada junto con un papel milimetrado para luego ser medida en el programa ImageJ115 para precisar el tamaño de la presa antes de ser sometida por el depredador.

114 UNIVERSITAS SCIENTIARUM. Revista Universidad Javeriana (Colombia). Ecological functions of neotropical amphibians and reptiles: a review. 2015, Vol. 20 (2): 229-245 doi: 10.11144/Javeriana.SC20-2.efna 115 RUEDEN, C. T.; SCHINDELIN, J. y HINER, M. C. et al. "ImageJ2: ImageJ for the next generation of scientific image data", BMC Bioinformatics. 2017. 18:529, doi:10.1186/s12859-017- 1934-z.

a. Arañas (Ctenus sp): (Ẋ±DE) longitud desde el inicio del prosoma hasta el final de opistosoma. b. Geco (Hemidactylus frenatus): (Ẋ±DE) longitud desde la punta del hocico hasta la punta de la cola. c. Cucaracha (Periplaneta americana): (Ẋ±DE) Longitud desde el inicio de la cabeza hasta el final de los élitros. d. Rana (Engystomops pustulosus): (Ẋ±DE) Longitud desde la punta del hocico hasta el ano.

Observaciones/ experimentos Las observaciones se realizaron en las noches (dado el hábito nocturno de las arañas) en horarios comprendidos entre las 20h y las 24h, bajo luz roja, ya que se ha demostrado que las arañas no son capaces de percibir este espectro de luz 116. Al momento de dar inicio a las observaciones, las presas fueron colocadas en la caja de las arañas de manera muy cuidadosa al lado contrario de donde la araña estaba ubicada, estimulando la presa a moverse con un pincel aumentando la probabilidad de detección por parte de la araña, a través de los mecanoreceptores ubicados en las setas de sus patas117. El tiempo de observación fue de 10 minutos por cada presa evaluada. Se utilizó un intervalo de 12 días entre la oferta consecutiva de las presas, ya que fue el periodo de estandarización de ayuno de los individuos. Cada experimento se realizó usando una videocámara Nikon D-3100®. En cada observación se registró la masa corporal (g) antes y después de alimentarse, y la medida del largo y ancho del prosoma (mm)118.

Finalmente, pasadas 12 horas de la observación (tiempo estimado de consumo de la presa) las arañas fueron pesadas nuevamente, además de las partes no consumidas de la presa por la araña.

Se tuvieron en cuenta las siguientes variables respuesta durante la experimentación:

116FLEISSNER, G y FLEISSNER, G., The scorpion’s clock. En: Scorpion biology and research. Oxford University Press, New York, 2001, p. 138-158. 117LAPINSKI, Witold; WALTHER, Paul; TSCHAPKA, Marco. Morphology reflects microhabitat preferences in an assemblage of neotropical wandering spiders. Zoomorphology, 2015, vol. 134, no 2, p. 219-236. 118 ANDERSON Jhon F. Responses to Starvation in the Spiders Lycosa Lenta Hentz and Filistata Hibernalis (Hentz). En: Ecologicas society of américa. [online] [Citado el 10 de septiembre de 2018], Volumen 55 issue 3. 1974

a. Tasa de aceptación. Fue medida teniendo en cuenta las presas que el depredador consumió o no. Las presas se suministraban de manera aleatoria verificando que cada ejemplar de Phoneutria boliviensis pasara por las cuatro presas ofertadas. El tiempo de observación fue de diez minutos por cada presa evaluada. Si pasados cinco minutos la araña no atacaba la presa, es decir; permanecía alejada, o mordía y se retiraba se registraba como rechazo. Por otra parte si la araña se acercaba, mordía a la presa, la mantenía sujeta por más de 5 segundos y empezaba a alimentarse de ella, se consideraba como aceptación.

b. Tiempo de inmovilización. Fue medido como el tiempo transcurrido en que la araña tomaba la presa con sus patas, la mordía, la sostenía con los quelíceros por más de 5 segundos y empezaba a alimentarse de ella, tiempo medido en segundos en el programa Jwatcher.

c. Comportamiento de captura. Luego de las observaciones se analizaron los videos y por medio del programa JWatcher versión 0.9119 y se definieron los actos conductuales que empleaban Hembras y Machos de Phoneutria boliviensis frente a las diferentes presas.

Los datos de la presa y el depredador, junto con los resultados de los tiempos de inmovilización y el chequeo de las presas aceptadas y rechazadas fueron registrados y organizados en una tabla Excel.

5.3. TRATAMIENTO ESTADÍSTICO

La tasa de aceptación fue estimada a partir de la relación entre el número de presas aceptadas sobre el número de presas ofertadas.120 Para evaluar la tasa de aceptación se usó un modelo ecuaciones de estimación generalizadas con distribución binomial (EEG-b), por ser datos que tiene este tipo de distribución (1,

119 Blumstein, D. T., Daniel, J. C., & Evans, C. S. (2010). JWatcher software. Recuperado de www.jwatcher.ucla.edu 120 NENTWIG, Wolfgang. Op. cit.

0). El sexo se tomó como variable aleatoria, el tipo de presa como variable explicativa y la aceptación como variable respuesta.121

Para comparar el tiempo de inmovilización, se utilizaron ecuaciones de estimación generalizadas con errores gamma (EEG-g), por ser medidas repetidas de los mismos organismos.122 Para evitar la influencia del tamaño de las presas en el tiempo de inmovilización, se agregó el efecto del tamaño.123 En este modelo, se tomó el tiempo como variable respuesta y el tipo de presa y el sexo como variable explicativa.

Se analizó el comportamiento depredador de Phoneutria boliviensis mediante construcción de etogramas para cada una de las interacciones, mediante diagramas de flujo con frecuencias de transición para los tipos de presa.124 La frecuencia de transición entre cada acto conductual, se contó y analizó con una cadena de Markov de primer orden.125 Con el fin de evaluar si las secuencias depredatorias ocurrieron al azar o no, se compararon las frecuencias observadas y esperadas con una prueba de Chi-cuadrado (χ²). Se repitió este procedimiento para cada tipo de presa.126 Por otra parte, y para evitar que el tamaño de las presas no fuera una variable confusa, se utilizaron presas entre 1 a 2 veces el tamaño de la araña. Finalmente para analizar los actos conductuales se utilizó un análisis de correspondencia canónica.

Todos los análisis se realizaron con el programa estadístico R versión 3.12127.

121GARCÍA, L. F., et al. The predation strategy of the recluse spider Loxosceles rufipes (Lucas, 1834) against four prey species. Op. cit. 122MICHÁLEK, O., PETRÁKOVÁ, L., & PEKÁR, S. (2017). Capture efficiency and trophic adaptations of a specialist and generalist predator: a comparison. Ecology and Evolution, 7 (8), 2756–2766. 123PEKÁR, S., y BRABEC, M. Generalized estimating equations: A pragmatic and flexible approach to the marginal GLM modelling of correlated data in the behavioural sciences. Ethology, 2017. 124 (2), 86-93. 124SIMONE, Y., GARCÍA, L. F., LACAVA, M., VAN DER MEIJDEN, A., & VIERA, C. (2018). Predatory versatility in females of the scorpion Bothriurus bonariensis (Scorpiones: Bothriuridae): overcoming prey with different defensive mechanisms. Journal of Insect Behavior, 33 (2) 1-14. 125GARCÍA, Luis., et al Op. cit. 126Ibid. 127R Core Team (2013). R: A language and environment for statisticalcomputing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria.

6. RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los individuos evaluados (20 machos y 20 hembras) de Phoneutria boliviensis, mostraron medidas corporales de: (hembras: 13.59±2.0 mm y machos: 12.85±2.0 mm), los datos son expresados como (Promedio del largo del prosoma±DE).

6.1. TASA DE ACEPTACIÓN

Las presas usadas mostraron las siguientes medidas corporales en mm: gecos (Hemidactylus frenatus): 48,17±12,58, cucarachas (Periplaneta americana): 29,17±4,24, arañas (Ctenus sp.): 15,95±2,74 y ranas (Engystomops pustulosus): 24,34±12,11, los datos son expresados como promedio del largo del cuerpo ±DE (Ẋ±DE).

De las cuatro presas ofertadas en los experimentos, tres fueron consumidas por ambos sexos (arañas, gecos y cucarachas), y una de ellas fue rechazada (rana). La tasa de aceptación no fue significativamente diferente al comparar hembras y machos (X2 =0,23. p>>0.05). Las hembras tuvieron una mayor aceptación por arañas (100%) y gecos (81%), mientras los machos por cucarachas (83%).

Figura 6. Tasa de aceptación de machos y hembras de Phoneutria boliviensis

Debido a que la mayoría de arañas que habitan en el trópico son depredadores generalistas128 y a que la mayoría de los reportes de la dieta de la especie incluye en su mayoría invertebrados, se esperaba una marcada aceptación de Phoneutria boliviensis sobre los invertebrados como arañas y cucarachas; sin embargo, en el caso de las hembras la segunda presa más aceptada fue geco (Hemidactylusfrenatus),lo cual era de esperarse, ya que también hacen parte de la dieta de Phoneutria boliviensis, aunque en menor proporción, según la literatura consultada.

En la dieta de varias arañas, incluyendo la familia Ctenidae se ha reportado la alimentación sobre vertebrados 129130. Además, de una especie de la familia Nephilidae, Nephilengys cruentata, los cuáles han sido registrados como depredadores de gecos del mismo género como Hemidactylus mabouia.131Otros autores han postulado como resultado de investigaciones en diversos géneros de arañas, la preferencia de consumo por este tipo de reptil 132133134. La cual se configura como una presa importante en una gran parte de ecosistemas135, debido a que es parte importante de la dieta de varios depredadores, y a su vez es controlador de varios invertebrados136. Por ejemplo la investigación que tuvo lugar en la región tropical de Veracruz, México, donde juveniles de Scincella cherriei (lagartija eslaboncillo) son capturadas por ejemplares de Anahitasp 137; así mismo otros hallazgos de Hampton et al.,138 registraron un ejemplar de Scincella lateralis como presa de una araña Hogna carolinensis (familia Lycosidae), y Streicher et al.,139 encontraron un juvenil de Plestiodon sumichrasti depredado por una tarántula del género Brachypelma (familia Theraphosidae). Así mismo, especies

128 MICHÁLEK, Ondřej; PETRÁKOVÁ, Lenka; PEKÁR, Stano. Capture efficiency and trophic adaptations of a specialist and generalist predator: a comparison. Ecology and evolution, 2017, vol. 7, no 8, p. 2756-2766. 129CORTÉS-GOMEZ, A. M., et al., Op. cit. 130 MENIN, M., D. J. RODRIGUES Y C. S. AZEVEDO. Op. cit. 131DINIZ, Suzana. Op. cit. 132 FORMANOWICZ, D. R. JR., M. M. STEWART, K. TOWNSEND, F. H. POUGH Y P. F. BRUSSARD. Predation by giant crab spiders on the Puerto Rican frog Eleutherodactylus coqui. Herpetologica. 1981. 37:125-129. 133 MENIN, M., D. J. RODRIGUES Y C. S. AZEVEDO. Predation on amphibians by spiders (Arachnida, Araneae) in the neotropical region. 2005. Phyllomedusa 4:39-47. 134 TOLEDO, L. F., R. S. RIBEIRO Y C. F. B. HADDAD. Anurans as prey: an exploratory analysis and size relationships between predators and their prey. 2007. Journal of Zoology 271:170-177. 135 WASONGA, V. D., A. BEKELE, S. LÖTTERS Y M. BALAKRISHNAN. Amphibian abundance and diversity in Meru national park, Kenya. 2006. African Journal of Ecology 45:55-61. 136 TOLEDO, L. Op. Cit. 137 AGUILAR-LÓPEZ, José Luis., PINEDA, Eduardo., LURÍA-MANZANO, Ricardo. Op. cit. 138 HAMPTON, P. M., C. D. FOSTER Y J. B. TOWEY. Scincella lateralis. Predation. 2004. Herpetological Review 35:269-270. 139 STREICHER, J. W., G. R. FAJARDO Y C. R. VÁZQUEZ-ALMAZÁN. Plestiodon sumichrasti, Predation. 2011. Herpetological Review 42:607-608

del genero Phoneutria han evidenciado que tienen acceso a este tipo de presas como lo es Phoneutria nigriventer quien ha sido registrada consumiendo la especie de rana Ololygon carnevallii140 o Phoneutria fera alimentándose de lagartos pequeños.141 Esto podría tener varias implicancias a nivel ecológico, ya que al parecer tienen un nicho trófico amplio lo cual se presume que mejora la supervivencia como se ha demostrado en arañas del genero Nephila que ocasionalmente pueden consumir murciélagos.142 Además los anfibios y los reptiles son de gran importancia ecológica en la naturaleza, a causa de que son presas y predadores capaces de controlar eficazmente poblaciones de invertebrados como los mosquitos143 y poseen un valor importante en el flujo de energía en los ecosistemas para invertebrados, aves144 y mamíferos 145146.

El éxito del acceso a vertebrados por parte de Phoneutria boliviensis, podría ser explicado por la configuración de su veneno, el cual contiene un amplio espectro de proteínas capaces de inmovilizar presas de este tipo, tal característica se ha demostrado en otras arañas de importancia medica del genero Latrodectus mactans, donde se identificaron proteínas cuya función es inmovilizar específicamente vertebrados que son potenciales depredadores147. Al parecer la amplia gama de presas a las cuales pueden acceder Phoneutria boliviensis obedece a tales características.

El rechazo observado sobre la presa rana (Engystomops pustulosus), a pesar de que se ha registrado en la dieta de arañas del mismo género148 podría obedecer al hecho de que posee glándulas que producen una sustancia cerosa 149 la cual al parecer Phoneutria boliviensis puede detectar al momento de morder o palpar, ya que en las observaciones de los pocos ataques que se registraron (5 ataques; 3 por machos y 2 por hembras), fueron ataques que incluían acercamiento,

140 FOLLY, Henrique, et al. Predation on Ololygon carnevallii (Caramaschi and Kisteumacher, 1989) (Anura, Hylidae) by Phoneutria nigriventer (Keyserling, 1891) (Aranae, Ctenidae). Herpetology Notes, volume 10: 365-367 (2017) (published online on 03 July 2017). 141 LUCAS, Sylvia. Op. cit., p. 759-772. 142 NYFFELER, Martin; KNÖRNSCHILD, Mirjam. Bat predation by spiders. PloS one, 2013, vol. 8, no 3, p. e58120. 143TOFT, Catherine A. Feeding ecology of thirteen syntopic species of anurans in a seasonal tropical environment. Oecologia, 1980, vol. 45, no 1, p. 131-141. 144TOLEDO, Luís Felipe. Predation of juvenile and adult anurans by : current knowledge and perspectives. Herpetological Review, 2005, vol. 36, no 4, p. 395-399. 145DOS SANTOS, Ednilza M. Notas sobre predação de anuros em uma poça temporária no nordeste do Brasil. 146Ibíd. 147 GARB Jessica & HAYASHI Cheryl. Op. cit. 148 FOLLY, Henrique, et al., Op. cit. 149DELFINO, Giovanni, et al. Ultrastructural Evidence of Serous Gland Polymorphism in the Skin of the Tungara Frog Engystomops pustulosus (Anura Leptodactylidae). The Anatomical Record, 2015, vol. 298, no 9, p. 1659-1667.

palpación y mordida. Luego de morder, se retiraban e inmediatamente huían de la presa. Por otro lado, especies generalistas pueden tratar de consumir presas inadecuadas o nocivas, dado a que estas especies son más agresivas que las especies de arañas que se especializan en un solo tipo de presa.150

6.2. TIEMPO DE INMOVILIZACIÓN

Las arañas al momento de morder a su presa inyectan veneno que puede facilitar la inmovilización o pre-digestión de la misma151. No se encontró diferencias significativas entre sexos en Phoneutria boliviensis para esta variable, (X2 =0,78. P =0,37). Al comparar las diferentes presas, el tiempo de inmovilización para las arañas fue más corto y significativamente diferente a gecos y cucarachas. (p=<2e- 16), (figura 7).

Figura 7. Tiempo de inmovilización de presas de Phoneutria boliviensis

Los puntos significan el tiempo de inmovilización medido en segundos y las líneas el rango de segundos en los que podía variar el tiempo de cada presa. Se muestra que los tiempos de inmovilización de cucarachas (Periplaneta americana) y gecos (Hemidactylus frenatus) se solapan debido a que los tiempos son similares y

150Pompozzi, G., García, L. F., Petráková, L., & Pekár, S. (2019). Distinct feeding strategies of generalist and specialist spiders. Ecological Entomology, 44 (1), 129-139. 151 FOELIX, Rainer. Op. cit.

diferentes a los tiempos de inmovilización sobre la presa araña, el cual fue muy corto. Las arañas Ctenus sp., fueron la presa con mayor tasa de aceptación por parte de Phoneutria boliviensis y fue la que menos tiempo tardo en ser inmovilizada, esto es congruente con lo descrito anteriormente, ya que es frecuentemente consumida en la naturaleza.

Los tiempos de inmovilización de Phoneutria boliviensis, pueden estar relacionados con la cantidad de volumen de veneno inyectada, la morfología de la presa, los tamaños y a su movilidad. En trabajos hechos con la araña generalista Cupiennius salei152153 se demostró que esta araña tiene la capacidad de dosificar la cantidad de veneno inyectada en función de su tamaño y a la movilidad de la presa. Lo que podría estar ocurriendo en Phoneutria boliviensis que inyecta una mayor cantidad de veneno en presas grandes como gecos y cucarachas, empleando tiempos de inmovilización asociados. De igual manera al ser Ctenus sp. una presa que se movía constantemente y además peligrosa, se podría decir que Phoneutria boliviensis pudo inyectar una dosis de veneno en mayor cantidad para producir un tiempo de inmovilización menor, así como lo reflejaron los resultados.

Un estudio realizado por García, et al., mostraron que la araña reclusa Loxoceles rufipes emplea bajos tiempos de inmovilización sobre presas invertebradas como hormigas154. Así mismo, otro estudio de García, et al., en donde compararon arañas generalistas y especialistas se encontraron diferencias en los tiempos de inmovilización.155 Por otra parte según observaciones personales en la zona de colecta de los individuos de Phoneutria boliviensis se observó una alta abundancia de Ctenus sp., por lo que podría haber mayor tasa de encuentro en campo, por lo que las arañas accedes con más frecuencia a este tipo de presas al compararlas con gecos y cucarachas en las zonas de colecta.

Figura 8. Macho de Phoneutria boliviensis alimentándose de Ctenus sp.

152MALLI, HEINZ, et al. Effects of size, motility and paralysation time of prey on the quantity of venom injected by the hunting spider Cupiennius salei. Journal of Experimental Biology, 1999, vol. 202, no 15, p. 2083-2089. 153KUHN-NENTWIG, Lucia; SCHALLER, Johann; NENTWIG, Wolfgang. Biochemistry, toxicology and ecology of the venom of the spider Cupiennius salei (Ctenidae). Toxicon, 2004, vol. 43, no 5, p. 543-553. 154 GARCÍA, L. F., et al. The predation strategy of the recluse spider Loxosceles rufipes (Lucas, 1834) against four prey species. Journal of insect behavior, 2016, vol. 29, no 5, p. 515-526. 155 GARCÍA, Luis Fernando; VIERA, Carmen; PEKÁR, Stano. Comparison of the capture efficiency, prey processing, and nutrient extraction in a generalist and a specialist spider predator. The Science of Nature, 2018, vol. 105, no 3-4, p. 30.

Los depredadores que consumen presas resistentes a menudo requieren tiempos mayores de inmovilización para lograr inmovilizar su presa, independiente de si es invertebrado o vertebrado. Según estudios de Pekár; et al., las especies de arañas clasificadas en el grupo trófico de depredadores generalistas por procesos evolutivos han desarrollado una variedad de estrategias tróficas en las que la complejidad del veneno se ha optimizado.156 Las arañas generalistas como Phoneutria boliviensis poseen glándulas de veneno más grandes y complejas que las arañas especialistas, esto es explicado por el acceso a un mayor tipo de presas en el caso de los vertebrados y a un nicho trófico más amplio157. Además, la frecuencia de captura de las arañas generalistas es mayor por lo que requieren reservas de almacenaje de veneno y mecanismos fisiológicos que les permitan reponer rápidamente las reservas de veneno158. Los organismos especialistas en contraste incluyen en su dieta especies de presas en un rango muy estrecho y presentan adaptaciones especializadas que limita el que puedan acceder a presas alternativas159 , sin embargo, poseen estrategias eficientes al momento de la captura, posiblemente por la configuración de su veneno que puede ser específico para una presa, esto ha sido comprobado en arañas y serpientes160161.

156PEKÁR, Stano, et al. Venom gland size and venom complexity—essential trophic adaptations of venomous predators: A case study using spiders. Molecular ecology, 2018. 157Ibíd. p. 158POMPOZZI, Gabriel, et al. Op.cit 159PEKÁR, Stano; TOFT, Søren. Trophic specialisation in a predatory group: the case of prey‐specialised spiders (Araneae). Biological Reviews, 2015, vol. 90, no 3, p. 744-761. 160MICHÁLEK, Ondřej; PETRÁKOVÁ, Lenka; PEKÁR, Stano. Capture efficiency and trophic adaptations of a specialist and generalist predator: a comparison. Ecology and evolution, 2017, vol. 7, no 8, p. 2756-2766. 161GIBBS, H. Lisle; MACKESSY, Stephen P. Functional basis of a molecular adaptation: prey- specific toxic effects of venom from Sistrurus rattlesnakes. Toxicon, 2009, vol. 53, no 6, p. 672-679.

Tabla 1. Tamaño de las presas en mm. Los resultados son mostrados como (Ẋ±DE)

Gecos Cucaracha Araña Rana (Hemidactylus (Periplaneta (Ctenus (Engystomops frenatus) americana) sp) pustulosus)

48,17±12,58 29,17±4,24 15,95±2,74 24,34±12,11

El tiempo de inmovilización para las cucarachas fue mayor que para arañas Ctenus sp y similar para gecos (Hemidactylus frenatus). Las cucarachas son animales resistentes, agresivos en ciertas circunstancias162, y por su gran tamaño ejerce mayor resistencia al depredador, al cual le puede costar más tiempo inmovilizarla en comparación a otras presas como las arañas.

Así mismo, Hemidactylus frenatus habita principalmente infraestructuras y asentamientos humanos, por lo que a pesar de ser parte de la dieta de Phoneutria boliviensis y siendo la presa más grande en comparación las otras dos presas aceptadas la frecuencia de encuentro es baja, lo anterior podría explicarse en los resultados encontrados, en donde el tiempo de inmovilización es mayor sobre presas poco habituales en su nicho trófico, lo cual determina que el tiempo de inmovilización sea mayor en comparación con las arañas Ctenus sp., demostrando así una mayor eficacia depredatoria sobre presas invertebradas.

6.3. COMPORTAMIENTO DEPREDADOR

Las arañas despliegan una serie de comportamientos en el proceso de captura, sometimiento y alimentación sobre diferentes presas163. Para determinar los comportamientos del predador se usó el programa Jwatcher, con el que se

162 BELL, William J.; SAMS, Gary R. Aggressiveness in the cockroach Periplaneta americana (Orthoptera, Blattidae). Behavioral biology, 1973, vol. 9, no 5, p. 581-593. 163 FOELIX, Rainer. Op. cit.

definieron 12 actos conductuales para hembras y machos de Phoneutria boliviensis al interactuar con cada una de las presas ofrecidas (Tabla 2). Las arañas mostraron una secuencia conductual para cada presa y se construyó mediante el uso de un diagrama de flujo comportamental o etograma. Los resultados sugieren que la secuencia del comportamiento depredador de machos y hembras de Phoneutria boliviensis siguió un comportamiento no estereotipado como es común en arañas con una dieta generalista.

En la figura 9 se muestran los resultados obtenidos mediante la realización de un análisis canónico de correspondencia (ACC), se encontró que el comportamiento entre sexos son diferentes y que además obedecen a cada tipo de presa. Se encontró que los machos efectúan un comportamiento de inspección de morder y retirarse.

Para los gecos, también hubo una diferencia entre sexos, en donde, los machos realizaban movimientos con la presa, la palpaban durante la inmovilización, este comportamiento no fue observado en hembras. Para las arañas, los actos comportamentales se diferenciaron en morder y retirarse y además, palpar con los pedipalpos. Los resultados sugieren que el comportamiento depredatorio de Phoneutria boliviensis parece ser no estereotipado.

En los diagramas de flujo (figuras 9-14) se aprecia que las flechas porcentuadas determinan la probabilidad que tienen hembras y machos de Phoneutria boliviensis de tomar u optar por alguno de los diferentes comportamientos. Las líneas discontinuas o punteadas se utilizan para facilitar la interpretación del diagrama cuando se superponen varias flechas.

Tabla 2. Repertorio conductual de Phoneutria boliviensis observado para las presas en experimentación.

Acto Descripción comportamental

Alimentación La araña comienza a alimentarse de la presa

Palpa con patas La araña palpa la presa con sus dos primeros

pares de patas

Seda la presa La araña agrega tela alrededor de la presa

Muerde y se retira La araña muerde la presa y se aleja

Movimiento con La araña se mueve con la presa sujeta a los presa quelíceros

Palpación La araña palpa la presa con sus pedipalpos

Inmovilidad La araña permanece inmóvil

Rechazo La araña rechaza la presa

Agarre La araña agarra la presa con sus primeros pares de patas

Aproximación 1 La araña se acerca a la presa pero ella se escapa

Aproximación 2 La araña se acerca a la presa sin escape

Mordida La araña muerde la presa con sus quelíceros

Tabla 3. Valores de Pruebas de Chi2 del repertorio de captura y Valor P para cada presa aceptada por Hembras = (H) y Machos = (M) de Phoneutria boliviensis

M- H-Araña H-Geco H-Cucaracha M-Araña M-Geco Cucaracha Interacción (Ctenus (Hemidactylus (Periplaneta (Ctenus (Hemidactylus (Periplaneta sp) frenatus) americana) sp) frenatus) americana)

P valor <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001

X² 520,5 573,0 782,1 421,1 606,8 547,0

Figura 9. Diagrama de flujo de las conductas de captura de machos de Phoneutria boliviensis frente a arañas Ctenus sp.

Los machos de Phoneutria boliviensis frente a Ctenus sp. Iniciaron el ataque con la aproximación 1 e inmovilidad inmediata con frecuencia de 75-100%. Se mostraron versatiles con los comportamientos posteriores y optaron por palpar con las patas, agarrar, morder y retirarse. Posteriormente, moverse con la presa o palparla. Cada una de estas conductas presentaron frecuencias variadas entre menores porcentajes.

Figura 10.Diagrama de flujo de las conductas de captura de machos de Phoneutria boliviensis frente a cucarachas (Periplaneta americana)

Los actos comportamentales de los machos frente a las cucarachas (Periplaneta americana) con una frecuencia de 75-100% fueron la aproximación 2, seguida de agarre, mordida, inmovilidad y el palpeo. Posteriormente con una frecuencia de 50-74% los comportamientos fueron palpar con las patas, seguidas del movimiento con la presa y palparla para después sedarla con 25-48% y finalmente alimentarse.

Figura 11. Diagrama de flujo de las conductas de captura de machos de Phoneutria boliviensis frente a gecos (Hemidactylus frenatus).

6

Los diagramas conductuales de los machos vs geco (Hemidactylus frenatus) Los machos utilizaron con mayor frecuencia la aproximación 1, inmovilidad y palpar con las patas 75-100%). La inmovilidad y el movimiento con presa fueron movimientos que la araña cambiaba repetidamente. Los demás actos que comúnmente realizo el depredador variaron frecuentemente.

Figura 12. Diagrama de flujo de las conductas de captura de hembras de Phoneutria boliviensis frente a arañas (Ctenus sp.)

En el caso de las hembras vs las arañas Ctenus sp. los comportamientos fueron similares al de los machos, ya que iniciaron su comportamiento con la aproximación 1 e inmovilidad bajo la misma frecuencia 75-100% al igual que la aproximación 2, el agarre y la mordida. Los actos restantes tuvieron una seria de repeticiones con frecuencias diferentes.

Figura 13. Diagrama de flujo de las conductas de captura de hembras de Phoneutria boliviensis frente a cucarachas (Periplaneta americana)

Las hembras vs cucarachas (Periplaneta americana) sus comportamientos más frecuentes (75-100%) fueron la aproximación 1, la inmovilidad, agarre y el palpar con las patas. Todos los comportamientos fueron relacionados, ya que el depredador cambiaba constantemente y repetía los mismos actos comportamentales con diversas frecuencias.

Figura 14. Diagrama de flujo de las conductas de captura de hembras de Phoneutria boliviensis frente a gecos (Hemidactylus frenatus)

Finalmente, el diagrama conductual de hembras vs geco (Hemidactylus frenatus), arrojaron que las hembras emplearon comportamientos como aproximación 1 seguida de inmovilidad, aproximación 2, el agarre y la mordida, con una frecuencia alta de 75-100%. Posteriormente, la mordida el palpeo con las patas se realizó con una frecuencia de 25-49%, para posteriormente inmovilizar a la presa con una frecuencia de 50-74%. Así mismo palpar, el movimiento con la presa y sedarla iban y venían continuamente variando en frecuencia.

Figura 25. ACC de captura para hembras y machos de P.boliviensis: amarillo= sexo, rojo=presas, azul= actos comportamentales

Los organismos que se alimentan de una amplia variedad de presas se consideran depredadores generalistas eurífagos164. Este parece ser el caso de Phoneutria boliviensis. Los resultados conductuales sugieren que con base a los diagramas analizados, las estrategias predatorias de Phoneutria boliviensis son versátiles frente a todas las presas aceptadas, ya que variaron en las frecuencias presentadas en la mayoría de los comportamientos. Por otra parte, los actos como aproximación 1, aproximación 2, agarre y mordida fueron más frecuentes para los dos sexos.

Los resultados son congruentes con lo esperado en una araña generalista, ya que Phoneutria boliviensis al ser un depredador generalista eurífago siguió una

164PEKÁR, Stano y TOFT, Soren. Ob. cit.

secuencia depredadora que parece ser no estereotipada al capturar presas, es decir, que el comportamiento de Phoneutria boliviensis presento una conducta versátil, ya que, al alimentarse de una amplia gama de presas, su repertorio conductual también es muy amplio en la captura y sometimiento de sus presas. Esta conducta aleatoria en otros estudios como en Loxosceles rufipes connoto que otras arañas también emplean estrategias variadas de depredación frente a sus presas en la naturaleza165. Además en otro estudio con comportamiento sobre una comparación de arañas generalistas y especialistas, en donde, demuestran que el comportamiento de arañas generalistas no es estereotipado166 como ocurre en Phoneutria boliviensis, lo que se puede evidenciar fácilmente en los etogramas de comportamiento entre las interacciones entre sexos para cada una de las presas.

Los depredadores eurífagos que presentan una gran variedad de estrategias, debido a que tienen un comportamiento más versátil podrían enfrentar situaciones en donde la disponibilidad de presas no sea un limitante en la captura y pueda acceder a una amplia gama de ellas167. Otro estudio que demostró también adaptaciones de comportamiento versátiles en el género Oecobius podría obedecer a lo que hace Phoneutria boliviensis168.

La consecuencia de llevar a cabo una adaptación especializada es que la eficiencia de la captura y alimentación de una presa, debería ser mayor en estos depredadores en comparación con los generalistas169. Se ha revelado que las estrategias predatorias previas a la captura en depredadores altamente especializados, son bastante estereotipadas, pero muy eficaces para la presa en particular170171. Por lo tanto, bajo otros aspectos es probable que la optimización de la energía y los nutrientes sea diferencial para organismos especialistas y generalistas172. Investigaciones centradas en la comparación de organismos generalistas y especialistas reportan arañas del genero Nops que se consideran araneófagas y el hecho se ratifica en condiciones de laboratorio. De igual manera

165 GARCÍA HERNANDEZ, Luis, et al. Op. cit. 166 GARCIA HERNANDEZ, Luis et al. Op. Cit pag 30 167JAPYASSÚ, Hilton Ferreira; JOTTA, Eduardo Gonçalves. Forrageamento em Achaearanea cinnabarina levi 1963 (Araneae, Theridiidae) e evolução da caça em aranhas de teia irregular. Biota Neotropica, 2005, vol. 5, no 1A, p. 53-67. 168 LIZARNOVA, Eva Op.cit pag 20-26. 169FUTUYMA, Douglas J.; MORENO, Gabriel. The evolution of ecological specialization. Annual review of Ecology and Systematics, 1988, vol. 19, no 1, p. 207-233. 170LEHNER, Philip N. Handbook of ethological methods. Cambridge University Press, 1998. 171ŘEZÁČ, M.; PEKÁR, S.; LUBIN, Y. How oniscophagous spiders overcome woodlouse armour. Journal of Zoology, 2008, vol. 275, no 1, p. 64-71. 172FUTUYMA, Douglas J.; MORENO, Gabriel. Ob. cit.

desempeñaron estrategias altamente estereotipadas, lo que significaría que son el resultado de una especialización estricta173.

173GARCÍA, Luis Fernando; VIERA, Carmen; PEKÁR, Stano. Comparison of the capture efficiency, prey processing, and nutrient extraction in a generalist and a specialist spider predator. The Science of Nature, 2018, vol. 105, no 3-4, p. 30.

7. CONCLUSIONES

Phoneutria boliviensis puede llegar a acceder al consumo de presas peligrosas como arañas y los gecos que incluyen arañas en su dieta. Y a pesar de que la tasa de aceptación no presento diferencias significativas entre sexos, la alta aceptación de estas presas muestra como esta especie consume tanto vertebrados como invertebrados bajo condiciones de laboratorio.

Para ambos sexos de Phoneutria boliviensis la aceptación de invertebrados como Ctenus sp., mostro similaridad en cuanto el tiempo transcurrido para la inmovilización.

Tanto hembras y machos de Phoneutria boliviensis poseen un comportamiento diferente y que varía en función de la presa a la cual accedan. Se encontraron algunos comportamientos diferentes entre hembras y machos con las presas. Los machos presentan el acto conductual de morder y alejarse, mientras que las hembras no. Lo anterior demuestra que la especie es poco selectiva sobre las presas suministradas bajo condiciones de laboratorio.

El rechazo de Engystomops postulosus por parte de Phoneutria boliviensis puede obedecer a que no es una presa común para la especie en los hábitats donde fueron colectadas. Además de que posee glándulas serosas en su piel que producen una secreción repulsiva, la cual al parecer Phoneutria boliviensis detecta al momento de palpar o morder.

Phoneutria boliviensis es un depredador generalista eurífago capaz de explotar una amplia gama de presas. La eurifagia puede ayudar a explicar los hábitos sinantrópicos de varias arañas dentro de este género.

BIBLIOGRAFÍA

AGUILAR-LÓPEZ, José Luis; PINEDA, Eduardo y LURÍA-MANZANO, Ricardo. Depredación de tres especies de herpetozoos por arañas en la región tropical de Veracruz, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 2014. ISSN: 1870-3453, Vol: 85, Issue: 3, Page: 965-968.

ARMESTO, Orlando; ESTEBAN, Jose Benedicto; TORRADO, Ricardo. Amphibian fauna from Municipio de Cucuta, Norte de Santander, Colombia/Fauna de anfibios del municipio de Cucuta, Norte de Santander, Colombia. Herpetotropicos: Tropical Amphibians & Reptiles, 2008. vol. 5, no 1, p. 57-64.

ANDERSON, Jhon F. Responses to Starvation in the Spiders Lycosa Lenta Hentz and Filistata Hibernalis (Hentz).En: Ecologicas society of américa, 1974. [online][Citado el 10 de noviembre de 2018], Volumen 55 issue 3.

BARTOS, M. Alternative predatory tactics in a juvenile jumping spider. J Arachnol 36:300–305. 2008.

BARTOS, Maciej. Hunting prey with different escape potentials—alternative predatory tactics in a dune dwelling salticid. The Journal of Arachnology, 2007, vol. 35, no 3, p. 499-509.BELL, William J.; SAMS, Gary R. Aggressiveness in the cockroach Periplaneta americana (Orthoptera, Blattidae). Behavioral biology, 1973, vol. 9, no 5, p. 581-593.

BERTANI, Martins y ROSANA, R. The non-Amazonian species of the Brazilian wandering spiders of the genus Phoneutria Perty, 1833 (Araneae: Ctenidae), with the description of a new species. Zootaxa, 1526(5), 1-36. 2007.

BRITT, E. J.; HICKS, J. W.; BENNETT, A. F. The energetic consequences of dietary specialization in populations of the garter snake, Thamnophis elegans. Journal of Experimental Biology, 2006, vol. 209, no 16, p. 3164-3169.

CASEWELL, Nicholas R., et al. Complex cocktails: the evolutionary novelty of venoms. Trends in ecology & evolution, 2013, vol. 28, no 4, p. 219-229.

CORDEIRO, M. D.; DEFIGUEIREDO, S. G.; VALENTIM, A. D.; DINIZ, C. R.; VONEICKSTEDT, V.; GILROY, J. y RICHARDSON, M. Purification and amino- acid-sequences of 6 Tx3-type neurotoxins from the venom of the brazilian armed spider phoneutria-nigriventer (Keys) Toxicon. 1993; 31:35–42. doi: 10.1016/0041- 0101(93)90354-L.

CORTÉS-GOMEZ, A. M., et al. Ecological functions of neotropical amphibians and reptiles: a review. Universitas Scientiarum, 2015, vol. 20, no 2, p. 229-245.

COSTA, S. K., STARR, A., HYSLOP, S., GILMORE, D., y BRAIN, S. D. How important are NK 1 receptors for influencing microvascular inflammation and itch in the skin? Studies using Phoneutria nigriventer venom. 2006. Vascular pharmacology, 45(4), 209-214.

CURIO, Eberhard. The ethology of predation. Springer Science & Business Media, 2012.

DEJEAN, Alain. Prey capture by Camponotus maculatus (Formicidae- Formicinae). Biol. Behav, 1988, vol. 13, p. 97-115.

DELFINO, Giovanni, et al. Ultrastructural Evidence of Serous Gland Polymorphism in the Skin of the Tungara Frog Engystomops pustulosus (Anura Leptodactylidae). The Anatomical Record, 2015, vol. 298, no 9, p. 1659-1667.

DESFILIS, Ester y FONT, Enrique. Efectos de la experiencia sobre el comportamiento depredador de los reptiles. Revista Española de Herpetología especial, 2002, vol. 79, p. 94.

DIAZ, James H. The global epidemiology, syndromic classification, management, and prevention of spider bites. En: The American journal of tropical medicine and hygiene, 2004, vol. 71, no 2, p. 239-250.

DINIZ, Susana. Predation and feeding on the tropical house gecko Hemidactylus mabouia (Squamata: Gekkonidae) by the giant orb-weaver spider Nephilengys cruentata (Araneae: Nephilidae).

DOS SANTOS, Ednilza M. Notas sobre predação de anuros em uma poça temporária no nordeste do Brasil.

ELGAR, M. A. Sexual cannibalism inspiders and other invertebrates. 1992. See Ref. 32a, pp. 128–55

ELGAR, M. A. y CRESPI, B. J. Ecology and evolution of cannibalism. 1992. See Ref. 32a, pp. 1–12

ESTRADA GOMEZ, Sebastian, et al. Partial Characterization of Venom from the Colombian Spider Phoneutria Boliviensis (Aranae: Ctenidae). Toxins, 2015, vol. 7, no 8, p. 2872-2887.https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4549730/.

ESTRADA, Sebastian. Partial; VARGAS, Leidy; LANCHERO, Paula y SEGURA, Cesar. Characterization of Venom from the Colombian Spider Phoneutria boliviensis (Aranae: Ctenidae) Toxins 2015, 7(8), 2872-2887.

FIGUEIREDO, S.G., PEREZ-GARCIA, M.E.L., VALENTIN, A.C., CORDEIRO, M.N., DINIZ, C.R. y RICHARDSON, M. Purification and amino acid sequence of

the insecticidal neurotoxin Tx4 (6-1) from the venom of the ‘armed’ spider Phoneutria nigriventer (Keys.). 1995. Toxicon, 33, 83–93.

FLEISSNER, G y FLEISSNER, G., The scorpion’s clock. En: Scorpion biology and research. Oxford University Press, New York, 2001, p. 138-158.

FLÓREZ, Eduardo; ORTIZ, Adriana y MONTOYA, Miguel. Accidentes por mordedura de la araña de las bananeras Phoneutria boliviensis, aranae: ctenidae, en la región de Urabá, Colombia 2003. Entomólogo 96, 31, 1–4.

FOELIX, Rainer. Biology of Spiders. Third ed. Oxfordshire, England December 2010.

FOLLY, Henrique, et al. Predation on Ololygon carnevallii (Caramaschi and Kisteumacher, 1989) (Anura, Hylidae) by Phoneutria nigriventer (Keyserling, 1891) (Aranae, Ctenidae). Herpetology Notes, vol. 10: 365-367 (2017) (published online on 03 July 2017).

FORISTER, M. L., et al. Revisiting the evolution of ecological specialization, with emphasis on insect–plant interactions. Ecology, 2012, vol. 93, no 5, p. 981-991.

FORMANOWICZ, D. R. JR., M. M. STEWART, K. TOWNSEND, F. H. POUGH Y P. F. BRUSSARD. Predation by giant crab spiders on the Puerto Rican frog Eleutherodactylus coqui. Herpetologica. 1981. 37:125-129.

FRANCKE, Oscar F. Biodiversidad de Arthropoda (: Arachnida ex Acari) en México. Biodiversity of Arthropoda (Chelicerata: Arachnida ex Acari) in Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad: 2014. ISSN: 1870-3453, Vol: 85, Issue: SUPPL., Page: 408-418.

FUTUYMA, Douglas J.; MORENO, Gabriel. The evolution of ecological specialization. Annual review of Ecology and Systematics, 1988, vol. 19, no 1, p. 207-233.

GARB, Jessica y HAYASHI, Cheryl. Molecular evolution of α-latrotoxin, the exceptionally potent.

GARCÍA HERNANDEZ, Luis, et al.The predation strategy of the recluse spider Loxoceles rufipes (Lucas1834) againts four prey species. En: Journal Insect behavior, 2016.

GARCÍA, Luis Fernando. Comportamiento predador en dos arañas del género Oecobius (Araneae, Oecobiidae). 2012.

GARCÍA, Luis Fernando; VIERA, Carmen; PEKÁR, Stano. Comparison of the capture efficiency, prey processing, and nutrient extraction in a generalist and a specialist spider predator. The Science of Nature, 2018, vol. 105, no 3-4, p. 30.

GIBBONS, M. E., FARRIS, K. P. y VAN ZANDT, P. A. Agalychnis callidryas egg predation. Herpetological Review, 41. 2010. pp. 60-61.

GREENSTONE, H. Matthew. Spider predation: how and why we study it. 1999. The Journal of Arachnology 27:333–342: USDA-ARS Plant Sciences and Water Conservation Laboratory, 1301 N. Western Street, Stillwater, Oklahoma.

HAMPTON, P. M., C. D. FOSTER Y J. B. TOWEY. Scincella lateralis, predation. 2004. Herpetological Review 35:269-270.

HARLAND, D. P.; JACKSON, R. R. A knife in the back: use of prey‐specific attack tactics by araneophagic jumping spiders (Araneae: Salticidae). Journal of Zoology, 2006, vol. 269, no 3, p. 285-290.

HAZZI, A. Nicolás. Natural history of Phoneutria boliviensis (Araneae: Ctenidae): habitats, reproductive behavior, postembryonic development and prey-wrapping. Historia natural de Phoneutria boliviensis (Araneae: Ctenidae): hábitats, comportamiento reproductivo, desarrollo posembrionario y envoltura de presas. En: The Journal of Arachnology, vol. 42, No. 3. 2014. pp. 303-310 Published by: American Arachnological Society.

HERBERSTEIN, M. E. y WIGNALL, A. Introduction: spider biology. 2011. En: M. E., Herberstein, (Ed.). (pp 1- 21). Spider behaviour: flexibility and versatility. Cambridge University Press.

HERZIG, V., WARD, R.J. y SANTOS, W.F. Intersexual variations in the venom of the Brazilian ‘armed’ spider Phoneutria nigriventer (Keyserling, 1891). 2002. Toxicon, 40, 1399–1406.

JAPYASSÚ, Hilton Ferreira; JOTTA, Eduardo Gonçalves. Forrageamento em Achaearanea cinnabarina levi 1963 (Araneae, Theridiidae) e evolução da caça em aranhas de teia irregular. Biota Neotropica, 2005, vol. 5, no 1A, p. 53-67.

KORMONDY, E. Conceptos de ecología. 1994. (4.a ed), Alianza, Madrid.

KUHN-NENTWIG, Lucia; SCHALLER, Johann; NENTWIG, Wolfgang. Biochemistry, toxicology and ecology of the venom of the spider Cupiennius salei (Ctenidae). Toxicon, 2004, vol. 43, no 5, p. 543-553.

KUHN NENTWIG, Lucia; STÖCKLIN, Reto and NENTWIG, Wolfgang. Venom composition and strategies in spiders: is everything possible? En:Advances in insect physiology, 2011, vol. 40, p. 1.

LACAVA, Mariángeles. Versatilidad predadora de las arañas lobo (Araneae lycosidae) y su efecto sobre insectos de importancia económica en soj. 2014.

LAPINSKI, Witold y TSCHAPKA Marco. Habitat use in an assemblage of Central American wandering spiders.

LAPINSKI, Witold; WALTHER, Paul; TSCHAPKA, Marco. Morphology reflects microhabitat preferences in an assemblage of neotropical wandering spiders. Zoomorphology, 2015, vol. 134, no 2, p. 219-236.

LEHNER, Philip N. Handbook of ethological methods. Cambridge University Press, 1998.

LEITE, K. R., ANDRADE, E., RAMOS, A. T., MAGNOLI, F. C., SROUGI, M., y TRONCONE, L. R. Phoneutria nigriventer spider toxin Tx2-6 causes priapism and death: a histopathological investigation in mice. 2012. Toxicon, 60(5), 797-801.

LITVAITIS, J. A. Investigating food habits of terrestrial vertebrates. Investigando hábitos alimentarios de vertebrados terrestres. En: Research techniques in animal ecology: controversies and consequences. 2000. Ed. Boitani L. & Fuller T. p. 165- 183. Columbia University Press.

LÍZNAROVÁ, Eva, et al. Local trophic specialisation in a cosmopolitan spider (Araneae). Zoology, 2013, vol. 116, no 1, p. 20-26.

LOMBORG, P. y TOFT, S. Nutritional enrichment increases courtship intensity and improves mating succes in male spiders. El enriquecimiento nutricional aumenta la intensidad del cortejo y mejora el éxito de apareamiento en las arañas macho.Behavioral ecology: 2009. ISSN: 20:700-708

LUCAS, Sylvia. Spiders in . En:Toxicon, 1988, vol. 26, no 9, p. 759-772.

MAFFEI, F., UBAID, F. K. y JIM, J. Predation of herps by spiders (Araneae) in the Brazilian.

MALLI, Heinz; IMBODEN, Hans; KUHN-NENTWIG, Lucia. Quantifying the venom dose of the spider Cupiennius salei using monoclonal antibodies. Toxicon, 1998, vol. 36, no 12, p. 1959-1969.

MAYNTZ, D., TOFT, S., y VOLLRATH, F. Nutrient balance affects foraging behavior of a trap-building predator. El balance de nutrientes afecta el comportamiento de alimentación de un depredador que construye trampas. 2009. En: Biology Letters N° 5: 735-738 p.

MENIN, M., DE ROSSA-FERES, D. y GIARETTA, A. Resource and coexistence of two syntopic hylid frogs (Anura, Hylidae). Revista Brasileira de Zoologia. 2005. 22:61–72.

MENIN, M., D. J. RODRIGUES Y C. S. AZEVEDO. Predation on amphibians by spiders (Arachnida, Araneae) in the neotropical region. 2005. Phyllomedusa 4:39- 47.

NELSON, Ximena. y JACKSON, Ray. R. Flexibility in the foraging strategies of spiders. Spider behaviour: flexibility and versatility, 2011, p. 31-56.

NENTWIG, Wolfgang. Non-webbuilding spiders: prey specialists or generalists? Oecologia. 1986. 69:571–576

NYFFELER, M.; BREENE, R. G.; DEAN, D.A. y STERLING, W. L. Spiders as pred- ators of arthropod eggs. 1990. J Appl Entomol 109:490–501.

NYFFELER, Martin y KNÖRNSCHILD Mirjam. Bat predation by Spiders. Plos One Review. 2013. Vol 8. Issue 3.

OLIVEIRA, L. C.; PIMENTA, A. M.; MANSUELLE, P; ROCHAT, H.; CORDEIRO, M. N.; RICHARDSON, M. y FIGUEIREDO, S. G. PnTx4–3, a new insect toxin from Phoneutria nigriventer venom elicits the glutamate uptake inhibition exhibited by PhTx4 toxic fraction. Toxicon. 2003;42:793–800. doi: 10.1016/j.toxicon.2003.10.009.

OLIVEIRA, I. S., OLIVEIRA, A., CESTARI, M. y TOLEDO, L. F. Predation on Dendropsophus werneri (Anura: Hylidae) by a lycosid in the Atlantic forest, southern Brazil. Herpetology Notes, 3. 2010. pp. 299-300

PEKÁR, Stano. Predatory behavior of two European ant-eating spiders (Araneae, Zodariidae). Journal of Arachnology, 2004, vol. 32, no 1, p. 31-41.

PEKÁR, Stano; GARCÍA, Luis Fernando; VIERA, Carmen. Trophic Niches and Trophic Adaptations of Prey-Specialized Spiders from the Neotropics: A Guide. En: Behaviour and Ecology of Spiders. Springer, Cham, 2017. p. 252.

PEKÁR, S. y TOFT, S. Trophic specialisation in a predatory group: the case of prey-specialised spiders (Araneae). 2015. Biol Rev 90:744–761

PERAFÁN, Carlos, et al. Diagnóstico del estado actual de la fauna de arácnidos y de su gestión en Colombia. Simposio 8. Aracnología. Bogotá, D.C., Colombia. Sociedad Colombiana de Entomología - Socolen. Julio, 2013. 479 p. ISSN: 2344- 8849.

PERALTA, Luciano. Las arañas del banano (Phoneutria) las más temidas de Centro y Sur América. En: Bioma, 2013. vol. 1, no 3. p. 15.

PEREAÑEZ, J. Neurotoxinas de invertebrados como alternativas terapéuticas y herramientas en investigación básica. 2009. p.155-163.

PETRÁKOVÁ, Lenka, et al. Discovery of a monophagous true predator, a specialist termite-eating spider (Araneae: Ammoxenidae). Scientific reports, 2015, vol. 5, p. 14013.

POLLARD, A. The importance of deterrence: Responses of grazing to plant variation.

PYKE, Graham H.; PULLIAM, H. Ronald; CHARNOV, Eric L. Optimal foraging: a selective review of theory and tests. The quarterly review of biology, 1977, vol. 52, no 2, p. 137-154.

RAMOS, E. F., et al,. Considerations on locomotion activity, preference of ecotopes and territorial aspects of Phoneutria nigriventer (Keyserling, 1891),(Araneae, Ctenidae). Revista brasileira de biologia, 1998, vol. 58, no 1, p. 71-78.

R CORE TEAM. A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria, 2013.

R. Fritz, E. Simms (Eds.), Plant resistance to herbivores and pathogens: Ecology, evolution, and genetics, The University of Chicago Press, Chicago. 1992. pp. 216- 239

REIN, Jan Ove. Sting use in two species of Parabuthus scorpions (Buthidae). Journal of Arachnology, 1993, p. 60-63.

ŘEZÁČ, M.; PEKÁR, S.; LUBIN, Y. How oniscophagous spiders overcome woodlouse armour. Journal of Zoology, 2008, vol. 275, no 1, p. 64-71.

REZENDE. Jr., L., CORDEIRO, M.N., OLIVEIRA, E.B. y DINIZ, C.R. Isolation of neurotoxic peptides from the venom of the ‘armed’ spider Phoneutria nigriventer. 1991. Toxicon, 29, 1225–1233.

RICHARDSON, M., PIMENTA, A.M.C., BEMQUERER, M.P., SANTORO, M.M., BEIRÃO, P.S.L., LIMA, M.E., FIGUEIREDO, S.G., BLOCH JR., C., VASCONCELOS, E.A.R., CAMPOS, F.A.P., GOMES, P.C. & CORDEIRO, M.N. Comparison of the partial proteomes of the venoms of Brazilian spiders of the genus Phoneutria. 2006. Comparative Biochemistry and Physiology, Part C, 142, 173–187.

ROSKOV, Yuri, et al. Species 2000 & ITIS Catalogue of Life, 2013 Annual Checklist. 2013.

RUEDEN, C. T.; SCHINDELIN, J. y HINER, M. C. et al. "ImageJ2: ImageJ for the next generation of scientific image data", BMC Bioinformatics. 2017. 18:529, doi:10.1186/s12859-017-1934-z.

SAMIAYYAN, K. Spiders – The Generalist Super Predators in Agro-Ecosystems. Tamil Nadu Agricultural University, Coimbatore, India. 2014. Elsevier Inc. Capítulo 15. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-398529-3.00016-6.

SANTANA SILVA Diego José, et al., Predação de Dendropsophus elegans (Anura, Hylidae) por Phoneutria nigriventer (Aranae, Ctenidae) em Viçosa, Minas Gerais, Brasil. Boletim do Museu Biología Mello Leitão 26: 59–65. 2009.

SIMO, Miguel y BRESCOVIT, Antonio. Revision and cladistic analysis of the Neotropical spider genus Phoneutria Perty, 1833 (Araneae, Ctenidae), with notes on the related Cteninae. 2001. Bulletin of the British Arachnological Society 12:67- 82.

SIMONE Yuri. Et al. Predatory Versatility in Females of Scorpion Bothriurus bonariensis (Scorpiones: Bothriuridae): Overcoming Prey with Different Defensive Mechanisms. En: Journal Insect behavior, 2018.

SOARES, E. S., MENDONÇA, M. C. P., IRAZUSTA, S. P., COOPE, A., STÁVALE, L. M., & DA CRUZ-HÖFLING, M. A. Evidences of endocytosis via caveolae following blood–brain barrier breakdown by Phoneutria nigriventer spider venom. 2014. Toxicology letters, 229(3), 415-422.

SOBERÓN, J. Ecología de poblaciones. (3.a ed), Fondo de Cultura Económica, México. 2002.

STREICHER, J. W., G. R. FAJARDO Y C. R. VÁZQUEZ-ALMAZÁN. Plestiodon sumichrasti, Predation. 2011. Herpetological Review 42:607-608

THOMPSON, John N. The coevolutionary process. University of Chicago Press, 1994.

TOFT, Catherine A. Feeding ecology of thirteen syntopic species of anurans in a seasonal tropical environment. Oecologia, 1980, vol. 45, no 1, p. 131-141.

TOLEDO, Luís Felipe. Predation of juvenile and adult anurans by invertebrates: current knowledge and perspectives. Herpetological Review, 2005, vol. 36, no 4, p. 395-399.

TOLEDO, L. F., R. S. RIBEIRO Y C. F. B. HADDAD. Anurans as prey: an exploratory analysis and size relationships between predators and their prey. 2007. Journal of Zoology 271:170-177.

TORRES-SÁNCHEZ, M.P. y GASNIER, T.R. Patterns of abundance, habitat use and body size structure of Phoneutria reidyi and P. fera in a Central Amazonian rainforest. 2010. Journal of Arachnology 38:433–440.

TSO, I. M., WU, H. C., y HWANG, I. R. Giant Wood spider Nephila pilipes alters silk protein in response to prey variation. La araña gigante de la madera Nephila pilipes altera la proteína de la seda en respuesta a la variación de la presa. 2005. En: Journal of Experimental Biology 208. 1053-1061 p.

TURNBULL, A.L. Ecology of the true spiders (). Annu. Rev. 1973. Entomol. 18, 305–348.

TURNBULL, A. L. The prey of the spider Linyphia triangularis (Clerck)(Araneae, Linyphiidae). Canadian Journal of Zoology, 1960, vol. 38, no 5, p. 859-873.

UNIVERSITAS SCIENTIARUM. Revista Universidad Javeriana (Colombia). Ecological functions of neotropical amphibians and reptiles: a review. 2015, Vol. 20 (2): 229-245 doi: 10.11144/Javeriana.SC20-2.efna

VALENZUELA-ROJAS, Juan Carlos, et al. Arácnidos del Parque Nacional Natural Cueva de los Guácharos. Julio 2016. p. 80.

VASSILEVSKI A.A., Kozlov S.A., Grishin E.V. Molecular diversity of spider venom. Biochemistry. 2009. 74:1505–1534. doi: 10.1134/S0006297909130069.

VIERA, Andrea y ALBÍN, Carmen. Comportamiento predador de Araneus lathyrinus (ARANEAE, ARANEIDAE).

VIERA, Carmen. The prey capture behaviour of Metepeira gressa (Araneae, Araneidae) on mealworms, flies and ants. Revista de Etologia, 2005, vol. 7, no 2, p. 53-62.

VIERA, C. Estudios de campo realizados en Metepeira seditiosa (Araneae, Araneidae). Las construcciones y el comportamiento predador. 1995. Biblioteca facultad de Ciencias: Journal of arachnology.

VOLLRATH, F. y SELDEN, P. The role of behavior in the evolution of spiders, silks, and webs. Annual Reviews Ecol Evol Syst. 2007. 38:819–846

WASONGA, V. D., A. BEKELE, S. LÖTTERS Y M. BALAKRISHNAN. Amphibian abundance and diversity in Meru national park, Kenya. 2006. African Journal of Ecology 45:55-61.

WIESMANN, R. Unzersuchungen an den predatorender Baum- wollschadinsekten in Agypten im jabr 1951/52. 1955. Acta Trop. 12.

WIGNALL, Anne E. y TAYLOR, Phillip W. Alternative predatory tactics of an araneophagic assassin bug (Stenolemus bituberus). Acta ethologica, 2009, vol. 12, no 1, p. 23.

WILLEMART, Rodrigo H. y LACAVA, Mariángeles. Foraging Strategies of Cursorial and Ambush Spiders. [en línea]. En: VIERA, Carmen y GONZAGA, Marcelo O. Behaviour and Ecology of Spiders. Springer International Publishing AG: 2017. ISBN 978-3-319-65716-5. pp. 227-245.

WISE, David H. Cannibalism, food limitation, intraspecific competition, and the regulation of spider populations. Annu. Rev. Entomol. 2006. 51:441–65. Doi: 10.1146/annurev.ento.51.110104.150947. First published online as a Review in Advance on September 22, 2005.

WORLD SPIDER CATALOG. Version 19.5. Natural History Museum Bern, online at http://wsc.nmbe.ch, accessed on {date of access}. doi: 10.24436/2. 2018.

ZOBEL-THROPP, P. A., KERINS, A.E. y BINFORD, G.J. Sphingomyelinase D in sicariid spider venom is a potent insecticidal toxin. 2002. Toxicon 60:265–271