F R E P L A T A

COMISIÓN ADMINISTRADORA DEL RÍO DE LA PLATA COMISIÓN TÉCNICA MIXTA DEL FRENTE MARÍTIMO

Proyecto

PROTECCIÓN AMBIENTAL DEL RÍO DE LA PLATA Y SU FRENTE MARÍTIMO: PREVENCIÓN Y CONTROL DE LA CONTAMINACIÓN Y RESTAURACIÓN DE HÁBITATS

Proyecto PNUD/GEF RLA/99/G31

Subproyecto

ESPECIES ANIMALES BENTÓNICAS INTRODUCIDAS, ACTUAL O POTENCIALMENTE INVASORAS EN EL SISTEMA DEL RIO DE LA PLATA Y LA REGION COSTERA OCEÁNICA ALEDAÑA DEL URUGUAY Y DE LA ARGENTINA.

ALCANCE: DIAGNÓSTICO DE SITUACIÓN.

RESPONSABLE: Pablo Enrique Penchaszadeh MUSEO ARGENTINO DE CIENCIAS NATURALES “BERNARDINO RIVADAVIA” Buenos Aires 2003

Este informe puede ser citado como This report may be cited as:

Penchaszadeh, P.E., M.E. Borges, C. Damborenea, G. Darrigran, S. Obenat, G. Pastorino, E. Schwindt y E. Spivak. 2003. Especies animales bentónicas introducidas, actual o potencialmente invasoras en el sistema del Río de la Plata y la región costera oceánica aledaña del Uruguay y de la Argentina. En “Protección ambiental del Río de la Plata y su frente marítimo: prevención y control de la contaminación y restauración de habitats” Proyecto PNUD/GEF RLA/99/g31, 357 páginas (2003).

Editor: Pablo E. Penchaszadeh Asistentes al editor: Guido Pastorino, Martin Brögger y Juan Pablo Livore.

2 TABLA DE CONTENIDOS RESUMEN ...... 7 INTRODUCCIÓN...... 11 ALGUNAS DEFINICIONES...... 13 Mecanismos de las introducciones...... 13 CARACTERÍSTICAS DE UNA INVASIÓN EXITOSA...... 15 CUALIDADES DE UN INVASOR EXITOSO...... 15 LA EPIDEMIOLOGIA DE INVASIONES...... 17 LOS HUMANOS COMO AGENTES DISPERSIVOS DE POTENCIALES INVASORES...... 18 LA TRANSFORMACIÓN DE INMIGRANTE A INVASOR ...... 20 IDENTIFICANDO FUTUROS INVASORES Y COMUNIDADES VULNERABLES...... 21 ATRIBUTOS DE INVASORES ...... 22 VULNERABILIDAD DE LA COMUNIDAD A INVASIONES...... 23 INVASIONES BIÓTICAS COMO AGENTES DE CAMBIO GLOBAL...... 25 CONSECUENCIAS ECONÓMICAS...... 26 LITERATURA CITADA...... 30 EL MEJILLÓN DORADO LIMNOPERNA FORTUNEI (DUNKER, 1897) EN EL RÍO DE LA PLATA...... 38 ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN...... 38 DESCRIPCIÓN Y MODO DE VIDA...... 40 VÍA DE INGRESO ...... 41 DISTRIBUCIÓN ...... 42 ABUNDANCIA ...... 48 CICLO REPRODUCTIVO...... 52 EDAD Y CRECIMIENTO ...... 62 CAUSALES DE DISPERSIÓN ...... 64 EFECTOS SOBRE LA FAUNA LOCAL...... 67 Competencia, parásitos y depredadores ...... 73 EFECTOS SOBRE EL AMBIENTE HUMANO ...... 76 Problemas que ocasiona...... 78 Macrofouling en agua dulce...... 79 PREVENCIÓN Y CONTROL...... 80 Bioensayos. Casos ...... 81 Técnicas y tratamientos de prevención y control ...... 88 Programa de prevención/control ...... 96 Planes de amortiguamiento...... 98 Beneficios de una invasión ...... 101 AGRADECIMIENTOS ...... 102 LITERATURA CITADA...... 102 APÉNDICE...... 114 Simposio VI “Bivalvos invasores dulciacuícolas del cono sur” ...... 114 Conclusiones...... 114 Recomendaciones generales, prevención y control de bivalvos invasores ...... 114 Recomendaciones a ser consideradas por Instituciones Gubernamentales...... 115

3 LA ALMEJA DE AGUA DULCE CORBICULA FLUMINEA (MÜLLER, 1774)117 ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN...... 117 DISTRIBUCIÓN ...... 119 DISTRIBUCIÓN ESPACIO-TEMPORAL...... 122 ABUNDANCIA ...... 125 CICLO REPRODUCTIVO...... 131 EDAD Y CRECIMIENTO ...... 134 CAUSALES DE DISPERSIÓN ...... 139 DISPERSIÓN DE LOS ESTADOS DE PEDIVELIGER Y JUVENIL ...... 139 DISPERSIÓN DE LOS ADULTOS...... 140 TOLERANCIA DE LA ALMEJA ASIÁTICA A CONDICIONES AMBIENTALES EN EL TRANSPORTE O AMBIENTE INVADIDO...... 140 Hipoxia ...... 141 Tolerancia a la salinidad y osmoregulación ...... 142 Temperatura ...... 143 Tolerancia a la exposición ...... 143 EFECTOS SOBRE LA FAUNA LOCAL...... 144 COMPETENCIA Y DEPREDADORES ...... 145 Competencia ...... 145 Depredación ...... 146 EFECTOS SOBRE EL AMBIENTE HUMANO ...... 149 ASPECTOS SECUNDARIOS APROVECHABLES...... 151 AGRADECIMIENTOS ...... 154 LITERATURA CITADA ...... 154 EL POLIQUETO INVASOR FORMADOR DE ARRECIFES FICOPOMATUS ENIGMATICUS (FAUVEL, 1923) EN AMBIENTES ESTUARIALES ...... 165 POSICIÓN TAXONÓMICA Y DISTRIBUCIÓN ...... 165 CARACTERÍSTICAS GENERALES Y ABUNDANCIA ...... 166 CICLO REPRODUCTIVO...... 170 ASENTAMIENTO LARVAL ...... 178 EDAD Y CRECIMIENTO ...... 179 De los individuos ...... 179 De los arrecifes...... 185 EFECTOS AMBIENTALES...... 187 COMPETIDORES, DEPREDADORES Y PARÁSITOS ...... 192 POSIBLES PREVENCIONES, PLANES DE MONITOREO, PLANES DE AMORTIGUAMIENTO, POSIBILIDADES DE DISPERSIÓN ...... 194 AGRADECIMIENTOS ...... 196 LITERATURA CITADA...... 196 INTRODUCCIÓN...... 204 ANTECEDENTES...... 206 DESCRIPCIÓN DE LA ESPECIE ...... 207 Ubicación taxonómica y sinonimia ...... 209 HÁBITAT Y ECOLOGÍA...... 209 Epibiosis ...... 211 Alimentación, presas y depredadores...... 211 4 Parásitos...... 212 TOLERANCIA AMBIENTAL DEL ADULTO ...... 212 BIOLOGÍA REPRODUCTIVA ...... 213 Primera maduración sexual ...... 215 Comportamiento de cópula y liberación de gametas ...... 216 Liberación de gametas y frecuencia de camadas en acuario...... 217 Fecundidad, tamaño de huevo, largo de concha en la eclosión y modo de desarrollo ...... 217 Proporción de sexos ...... 218 Primera maduración sexual con el estadio de desarrollo gonadal...... 220 Patrón de cría...... 220 Ovicápsulas y huevos ...... 221 Ninguna evidencia de huevos nutritivos...... 224 Estimación de edades ...... 226 Experimentos de tolerancia de las larvas a la salinidad ...... 226 DISCUSIÓN...... 227 LITERATURA CITADA...... 233 LOS CIRRIPEDIOS LITORALES (CIRRIPEDIA, THORACICA, BALANOMORPHA) DE LA REGIÓN DEL RÍO DE LA PLATA Y LAS COSTAS MARINAS ADYACENTES ...... 241 INTRODUCCIÓN...... 241 LOS CIRRIPEDIOS ...... 241 LOS CIRRIPEDIOS TORÁCICOS...... 243 LOS CIRRIPEDIOS TORÁCICOS BALANOMORFOS...... 244 Morfología...... 244 Historia natural ...... 246 Alimentación...... 246 Crecimiento ...... 246 Vida aérea ...... 247 Reproducción y desarrollo ...... 247 Historia de vida ...... 249 Genética de poblaciones...... 251 Parásitos...... 251 ESPECIES INVASORAS ...... 251 LOS CIRRIPEDIOS BALANOMORFOS, EL FOULING Y SU CONTROL ...... 252 ÁREA DE ESTUDIO...... 253 Regiones biogeográficas ...... 253 Las costas ...... 253 ESPECIES DE BALANOMORFOS REGISTRADAS...... 254 LAS ESPECIES INVASORAS REGISTRADAS EN EL RÍO DE LA PLATA Y LAS COSTAS MARINAS ADYACENTES...... 255 Balanus amphitrite ...... 255 Balanus glandula...... 261 Balanus improvisus ...... 267 Balanus trigonus...... 271 ¿CÓMO SE ESTABLECE Y PROSPERA UNA POBLACIÓN DE “DIENTES DE PERRO”? ...... 274

5 LITERATURA CITADA...... 276 APÉNDICE...... 295 LA OSTRA DEL PACÍFICO, CRASSOSTREA GIGAS (THUMBERG, 1793) EN LA PROVINCIA DE BUENOS AIRES, ARGENTINA...... 301 INTRODUCCIÓN...... 301 POSIBLE ORIGEN DE LA INTRODUCCIÓN ...... 304 TRANSFERENCIAS ...... 306 DISTRIBUCIÓN ...... 308 BREVE DESCRIPCIÓN DE LA BAHÍA ANEGADA, AMBIENTE DE LA OSTRA DEL PACÍFICO ...... 309 BANCOS DE OSTRAS EN LAS MARISMAS ...... 312 Abundancia en bancos de marismas ...... 315 BANCOS DE OSTRAS EN RESTINGAS O PLANICIES DE ABRASIÓN POR OLAS (PAO) ...... 321 Abundancia en bancos de restingas ...... 322 EDAD Y CRECIMIENTO ...... 324 CICLO REPRODUCTIVO...... 327 CAUSALES DE DISPERSIÓN ...... 330 EFECTOS SOBRE LA BIOTA LOCAL ...... 332 COMPETIDORES, PARÁSITOS Y DEPREDADORES ...... 336 LA PROBLEMÁTICA DEL CULTIVO DE LA OSTRA DEL PACÍFICO EN ARGENTINA...... 341 AGRADECIMIENTOS ...... 351 LITERATURA CITADA...... 352

6 RESUMEN

El mejillón dorado Limnoperna fortunei (Dunker, 1897) en el Río de la Plata

En el año 1991 se detectó la introducción en el Río de la Plata de Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (mejillón dorado o golden mussel). Fue este tambien la primera vez para las Américas. Se trata de una especie de bivalvo de agua dulce, de la familia Mytilidae, oriundo de ríos y arroyos de China y sudeste de Asia. La introducción no intencional de Limnoperna fortunei a América, se realizó casi con seguridad, a través del agua de lastre de los buques transoceánicos. Invadió Hong Kong en el año 1968, Japón y Taiwan en los ´90. Su hábito es epifaunal bisado, y se adhiere sobre sustratos duros naturales (desde troncos y vegetación acuática a limo-areno-compacto) y artificiales (desde murallones, espigones, caños, etc., hasta plásticos y vidrios). Su carácter eurioico le permite una rápida y efectiva distribución en los cuerpos de agua en los que se encuentra. Desde su introducción en el Río de la Plata, Argentina, en 1991, invadió cuatro importantes ríos de la Cuenca del Plata. En 1991, se hallaba solo en el Río de la Plata; en 1996 invade el río Paraná y Paraguay. Recién en el 2001, se lo cita en el Río Uruguay. En 1999 invade la cuenca del Guaíba, Brasil. Hasta el año 1991, se lo encontraba sólo en la Argentina. En la actualidad se lo encuentra también en Uruguay, Paraguay y Brasil. Ha recorrido a contracorriente 240 km por año. Entre 1991 y 1995, se registra un importante incremento en la densidad (de 4 a 5 ind.m-2 hasta superar los 150.000 ind.m-2). El impacto que ocasiona tanto en el ambiente humano como en el natural es estudiado en la región. Si bien es común en el agua de estuarios y mares, en el agua dulce en la Región Neotropical, el macrofouling es novedoso y se remonta solo al año 1994, época donde fue tratado el primer caso (toma de agua de la Planta Potabilizadora de la ciudad de La Plata, Río de la Plata, Argentina). En esta contribución, se exponen en forma sintética, los conocimientos que existen del mejillón dorado en general y los existentes en la Región Neotropical en particular, fundamentalmente en relación con su distribución espacial, forma de dispersión y los impactos ocasionados; los estudios biológicos existentes y los potenciales beneficios que pueden ocasionar.

El poliqueto invasor formador de arrecifes Ficopomatus enigmaticus (Fauvel, 1923) en ambientes estuariales

Ficopomatus enigmaticus (Polychaeta: Serpulidae) es una especie cosmopolita formadora de arrecifes introducida mas de 60 años atrás en varios estuarios y lagunas costeras en Argentina y Uruguay. En este trabajo se revisan los patrones de distribución y abundancia de los poliquetos y de los arrecifes generados por ellos, asi como ciclo reproductivo, asentamiento y reclutamiento. Del mismo modo que los arrecifes de coral, los arrecifes de poliquetos constituyen una fuente de refugio y alimento para muchas otras especies. Algunas viven entre los tubos individuales y otras, como los cangrejos adultos, habitan debajo de los arrecifes. Aquí también se analizaron los patrones y procesos ecológicos que involucran a los arrecifes y a las especies habitando en ellos. Investigaciones recientes muestran que los arrecifes tienen fuertes efectos directos e indirectos sobre las comunidades nativas y también los procesos físicos del ambiente en que se establecen. Estas investigaciones sugieren que tanto los cambios antropogénicos 7 como la poca abundancia de especies competidoras y predadoras favorecen el éxito de esta especie exótica. A pesar de la amenaza que esta especie significa para la integridad ecológica de los ambientes invadidos, actualmente no existen estudios dirigidos a prevenir y controlar esta especie las lagunas costeras y estuarios del Atlántico Sudoccidental en que se halla expandiendo.

La almeja de agua dulce Corbicula fluminea (Müller, 1774)

El bivalvo de agua dulce Corbicula fluminea (Müller, 1774) o "almeja asiática" es nativo desde el sudeste de Asia al oeste de Turquía, Japón, Indonesia, norte y este de Australia y África, excepto en la región del Sahara. Corbicula fluminea fue citada por primera vez para la región Neotropical, junto con otra especie del mismo género, C. largillierti (Philippi, 1811) por Ituarte en 1981. Estas dos especies se encontraron en el Río de la Plata, Argentina y se estimó como fecha probable de introducción fines de la década del ’60 o principios de la del ’70. Para Brasil, se estima su fecha de introducción a principios de los ’70. En 1983, se reportan la presencia de Corbicula sp. en Uruguay, estimando su invasión en 1979. La presencia de Corbicula sp. en Bolivia es probable aunque no confirmada. De esta forma, C. fluminea, ocupa actualmente un amplio rango geográfico en América del Sur. Como toda especie invasora, la almeja asiática impacta sobre los ambientes ocupados. El impacto en el ambiente natural que provocó y provoca la invasión de C. fluminea en la región Neotropical no fue prácticamente estudiado. Este hecho se debe, probablemente, a la escasa o nula trascendencia que se otorgaba, en la época de la introducción de esta especie, a la problemática causada por las especies invasoras. Un hecho semejante ocurre en América del Norte, donde, a pesar de que la invasión de la almeja asiática se produjo a principios del Siglo XX y que ha ocasionado severos impactos económicos, el impacto ambiental que causa esta especie en el medio, es aún escasamente conocido. En Estados Unidos C. fluminea recibe el calificativo de "especie peste" por su: 1) alta capacidad reproductiva, alta tasa de crecimiento, temprano estado juvenil libre y gran poder de dispersión; 2) los importantes problemas económicos que provoca al ocluir cañerías, canales de riego, etc. (macrofouling). Por su parte, en América del Sur, se detectaron escasos casos de impacto en el ambiente humano, macrofouling, en Brasil. En esta contribución, se desarrolló en forma de síntesis, los conocimientos que existen en la Región Neotropical en relación con su distribución espacial, forma de dispersión y los impactos ocasionados; los estudios biológicos existentes y los potenciales beneficios que pueden ocasionar.

La ostra del Pacífico, Crassostrea gigas (Thumberg, 1793) en la Provincia de Buenos Aires, Argentina

La distribución de Crassostrea gigas se ha extendido desde su hábitat original en Japón, China y Corea hacia América, Australia y Europa, por medio de trasplantes artificiales de juveniles para cultivo. En 1994 se hallaron ejemplares en Bahía Anegada (sur de la Provincia de Buenos Aires), fruto de una introducción no autorizada ocurrida en 1981. En 1998, la especie fue trasplantada, como semilla producida en el criadero de San Antonio Oeste (Provincia de Río Negro), a tres ambientes de la provincia de Santa Cruz

8 y a Las Toninas (norte de la provincia de Buenos Aires). También en 1998 se registró la introducción ilegal de adultos de C. gigas en el Golfo San Matías (provincia de Río Negro). En la Bahía Anegada, la especie ha formado bancos mediolitorales en dos ambientes: en marismas bajas, y en restingas de tosca (plataformas de abrasión por olas). Los bancos de restingas no han sido sometidos a grandes explotaciones y su densidad en 2002 fue de 32,4±7,5 ostras.m-2. Los bancos de marismas fueron fuertemente explotados ilegalmente en abril de 1999, causando una reducción altamente significativa en la densidad. En 2001 el banco explotado tenía sólo 0,8±0,2 ostras.m-2, probablemente por una combinación de extracción ilegal, mortalidad natural y bajos reclutamientos durante dos años consecutivos. El ciclo reproductivo presenta un pico estival de emisión de gametas, evidenciado por la caída significativa del índice de condición registrado en enero, en coincidencia con máximos de temperatura del agua y disponibilidad de alimento. La proporción de reclutas fue del 30 % en marzo de 1999, proporción que bajó a 20% en 2000 y a sólo un 2% en 2001. Esta tendencia coincide con la disminución de spat captados sobre colectores artificiales (tejas encaladas), con 86,2 (±9,9) spat por teja en 1999; 15,6 (±3) en 2000, y sólo 1,7 (±0,3) en 2001. La población en Bahía Anegada parece incrementarse en pulsos de dos a tres años. No se ha estudiado si C. gigas ha afectado la biodiversidad de este ambiente. Un programa del gobierno provincial autorizó la extracción de ostras en bancos de restingas y la extracción de ostras menores de 5 cm de las marismas destinadas al cultivo, amortiguando el crecimiento de la población y fomentando el aprovechamiento productivo del recurso, al tiempo que derogó la prohibición de la extracción del recurso, implantada en 1998.

El caracol Rapana venosa (Valenciennes, 1846) (Gastropoda: Muricidae) en aguas sudamericanas

Rapana venosa (Valenciennes, 1846) es un gasterópodo marino originario del sudeste asiático que arribó a las costas del Río de la Plata en 1999. Previamente fue encontrada en la Bahía de Chesapeake en el Norte de los Estados Unidos en 1998. Actualmente se distribuye en varios países europeos con costas en el Mediterráneo además del Mar Negro. Se describe la morfología de la concha y de sus cápsulas ovígeras. En cuanto a su biología reproductiva se analizan dos casos contrastantes en regiones distantes. Una en su lugar de origen, Corea y otro en la región de la Bahía de Chesapeake recientemente introducida. En Corea la postura ocurre entre mayo y comienzos de agosto cuando la temperatura del mar llega a los 18-26°C. El ciclo reproductivo de las hembras se dividió en 5 estadios sucesivos: estado activo temprano (septiembre a febrero), estado activo tardio (octubre a abril), estado de madurez (marzo a julio), estado de liberación parcial (mayo a agosto) y, estado de recuperación (junio a septiembre). La tasa de individuos alcanzando la primera madurez sexual fue de 51,6% en hembras de 7,1-8,0 cm de altura de valva y 100% en aquellas mayores de 10,1 cm. El número total de cápsulas ovígeras por individuo y el numero medio de huevos en una cápsula fue de 184 a 410 y 976 respectivamente. La fecundidad fue de aproximadamente 179.000 a 400.000 huevos por individuo, con dos a cuatro posturas durante la estación de puesta. La duración del desarrollo en las cápsulas ovígeras fue de 1`5-17 días a alrededor de 20°C. Rapana venosa es una especie con embriones que eclosionan como larvas

9 veligeras. La proporción de hembras y machos fue no significativamente diferente de 1:1. Aproximadamente un 80% de los huevos en la cápsula fueron fertilizados normalmente, y estos embriones eclosionaron como larvas velígeras. El restante 20% fracasó en alcanzar el desarrollo, pero no sirvieron de alimento como huevos nutritivos para las larvas de desarrollo normal. Se discute acerca de las probabilidades y consecuencias de Rapana venosa de convertirse en una especie invasora.

Los cirripedios litorales (Cirripedia, Thoracica, Balanomorpha) de la región del Río de la Plata y las costas marinas adyacentes.

La fauna de cirripedios torácicos balanomorfos (“dientes de perro”) de la zona litoral del área de influencia del Río de la Plata y las costas marinas adyacentes incluye 5 especies: Balanus amphitrite, B. glandula, B. improvisus, B. trigonus y Chthamalus bisinuatus. De ellas, sólo la última es endémica del Atlántico sudoccidental y, en realidad, el Río de la Plata representa el sur de su distribución geográfica. Las otras 4 especies son cosmopolitas y/o invasoras. B. amphitrite y B. trigonus aparentemente son originarias del Océano Pacífico y habrían llegado a estas costas no antes del fin del siglo XIX. B. improvisus, una especie eurihalina, es cosmopolita, probablemente invasora, pero su presencia en Argentina y Uruguay ya fue mencionada por Darwin en 1854. La llegada B. glandula, originaria del Pacífico nororiental, se produjo a fines de la década de 1960 y los primeros registros corresponden al puerto de Mar del Plata. La ausencia de depredadores y el efecto neutro o beneficioso de las algas, con una segregación espacial y temporal del uso del sustrato, condujeron a una exitosa colonización de B. glandula en el intermareal de zonas protegidas y expuestas de Mar del Plata. Desde allí, la especie se expandió a una velocidad de 40 Km por año, extendiéndose en la actualidad desde San Clemente del Tuyú, en la desembocadura del Río de la Plata hasta Comodoro Rivadavia. B. glandula modificó en forma rápida e intensa las comunidades litorales de fondos duros en un área geográfica muy dilatada y en un tiempo relativamente breve (30 años). En efecto, las costas continentales de Argentina carecían, hasta 1960, del típico “cinturón” de cirripedios que se halla presente en la mayoría de las costas rocosas del mundo. En el presente capítulo, se expone el estado actual del conocimiento de las especies que invadieron éste área, en el contexto de la fauna de cirripedios balanomorfos litorales del extremo sudoccidental de América del Sur, con énfasis. Se destaca la existencia de especies endémicas, cosmopolitas e invasoras, se describen las principales particularidades de la historia natural de estos organismos, complementadas con información proveniente de los detallados estudios que existen en especies del hemisferio norte, y se analizan las causas y consecuencias de la llegada de B. glandula a la Argentina.

10 El caracol Rapana venosa (Valenciennes, 1846) (Gastropoda: Muricidae) en aguas sudamericanas

Guido Pastorino

Museo Argentino de Ciencias Naturales Av. Ángel Gallardo 470 3° piso lab. 57 C1405DJR Buenos Aires, ARGENTINA

INTRODUCCIÓN La invasión de especies de moluscos por vía marítima no es algo nuevo en el Atlántico sudoccidental. Scarabino y Verde (1995) y Orensanz et al. (2002) citan al menos cuatro especies de moluscos, tres bivalvos (i.e. Limnoperna fortunei (Dunker, 1857), Corbicula fluminea (Müller, 1774) y C. largillierti (Philippi, 1844) estas dos últimas citadas inicialmente por Ituarte (1981) en Argentina) y dos gasterópodos (i e. Rapana venosa (Valenciennes, 1846) y Myosotella myosotis (Draparnaud, 1801)) que arribaron por distintos medios a las costas sudamericanas. Las tres especies de bivalvos son dulceacuícolas, aunque L. fortunei es también estuarina (Darrigran y Pastorino, 1995). Ambos gasterópodos son de estirpe marina, sin embargo, solo uno de estos puede ser considerado como potencial invasor pues M. myosotis solamente fue reportado a través de valvas halladas vacias. Eno (1998) define especie introducida, no nativa o extraña, a aquella especie distribuida directa o indirectamente por cualquier actividad humana, intencional o no intencional, fuera de su rango natural de dispersión en tiempos históricos. Consideramos que una especie es invasora cuando coloniza el ecosistema natural o seminatural. Es un agente de cambio real o potencial y una amenaza a la biodiversidad nativa (Lowe, 1997). En 1999, Carlton publica su estudio de la historia de las invasiones de moluscos en estuarios haciendo énfasis en como dichas invasiones, tanto accidentales como intencionales, alteran marcadamente las comunidades tal como las observamos hoy en día. Una estimación de cien especies de moluscos, que sobrevivieron más allá de su distribución original, señala no solo los potenciales vectores de dispersión asistida, sino las regiones “donantes” opuestas a las regiones “receptoras”. En tiempos históricos ambas introducciones, intencionales (para pesquería o acuicultura) y accidentales (vía 204 fouling y sentina) han señalado al océano Pacífico oeste como región “donante” con la resultante expansión de especies enviadas a los océanos Pacífico este y Atlántico, el mar Mediterráneo y el mar Negro y, Australasia. Con la notable excepción de Rapana venosa, los gasterópodos invasores desde el Pacífico oeste son mayoritariamente pequeños y susceptibles a la dispersión como componentes del fouling o en rocas de contrapeso de barcos. La presencia de Rapana venosa en la región del Río de la Plata es demasiado reciente de manera que la densidad de población todavía es baja. De esta forma este informe se basa en dos situaciones recientemente publicadas que ejemplifican la problemática de esta potencial especie invasora. La primera situación ubicada en Corea una localidad del Sudeste Asiático lugar de origen de R. venosa (Chung et al., 2002). La segunda en una zona de alto riesgo en la Bahía de Chesapeake en la costa Atlántica de Estados Unidos de América que fuera invadida aparentemente en 1988 si bien su presencia se registró en 1998 (Harding y Mann, 1999; Mann y Harding, 2001). Con ello se ha querido enfocar la problemática de esta introducción desde los dos puntos de vista que contemplan a esta especie, sea como especie explotable y como especie plaga en un ambiente nuevo.

Figura 1. Lugar de hallazgo de Rapana venosa en Argentina.

205 En este informe se resume entonces, la información existente sobre el gasterópodo Rapana venosa (Valenciennes, 1846) introducido recientemente en la región Neotropical y especialmente en ambas costas del Río de la Plata (figura 1). Se establecen sus posibilidades de convertirse en especie invasora, y su potencial peligro debido a su especial modo de reproducción, completamente distinto al de las especies indígenas afines. Estudios previos han considerados varios aspectos de la biología de R. venosa, incluyendo su clasificación (Kuroda y Habe, 1952; Habe, 1969; Wu, 1988; Higo et al., 1999), morfología (Lee y Kim, 1988), aspectos bioquímicos (Yoon et al., 1986; Hwang et al., 1991), distribución (Gomoiu, 1972; Zolotarev, 1996), hábitat y estimación de edad (Chukhchin, 1984; Harding y Mann, 1999), ciclo reproductivo y puesta (Chung et al., 1993; Chung y Kim, 1997), cápsulas ovígeras y liberación de gametas (Hirase, 1928; Habe, 1969; Amio, 1963; Smagowicz, 1989; Harding y Mann, 1999). Quedan aún por resolver numerosos problemas y preguntas por contestar sobretodo en los nuevos ambientes colonizados.

ANTECEDENTES Rapana venosa (Valenciennes, 1846) es un gasterópodo marino nativo del este Asiático donde es usado como recurso alimenticio (Hasegawa, 1996). Harding y Mann (1999) citan como lugares precisos de origen el Mar del Japón, el Mar Amarillo, el Mar de China y el Golfo de Bohai. Desde su descripción en 1846 fue registrado fuera de su área de distribución original con algún nombre sinónimo, en países de Europa y Asia. Powell (1979) lo reporta también para aguas de Nueva Zelanda. Sin embargo, posteriormente Marshall y Crosby (1998) desmienten su presencia indicando que los ejemplares hallados corresponden a conchas vacías arrojadas por buques asiáticos donde fueron usadas como alimento. Aparentemente el Mar Negro sería según Drapchin (1963) el primer lugar de invasión de R. venosa fuera de su distribución geográfica original en el océano Pacífico. Este autor menciona como posible vía de entrada en el Mar Negro, el transporte asociado a ostras provenientes de oriente. A partir de esta primera mención comienza a ser registrada en varios lugares del Mar Mediterráneo. Ghisotti (1971, 1974) la cita en el Mar Adriático, Koutsoubas et al. (1990) en el Mar Egeo y Terreni (1980) en

206 el Mar Tirreno. Finalmente Cesari y Mizzan (1991) estudian su adaptación a aguas de baja salinidad como la laguna de Venecia. Los primeros en reportar y estudiar esta especie en América fueron Harding y Mann (1999) quienes encuentran por primera vez ejemplares adultos y masas ovígeras en la Bahía de Chesapeake, en el Norte de los Estados Unidos en 1998. Mann y Harding (2000) basan la distribución conocida de R. venosa en Chesapeake Bay en unos 650 individuos coleccionados en esa región. Posteriormente esta cifra se extiende hasta 2.000 individuos (Mann, com. pers.). La mayoría de los individuos coleccionados están en el rango de 120 a 165 mm de longitud máxima con un número limitado de ejemplares de 68 mm. Scarabino et al. (1999) establecen su presencia en aguas uruguayas en 1999 y Pastorino et al. (2000) describen la presencia de adultos y ovicápsulas en aguas argentinas. En general y a pesar de la introducción de R. venosa en aguas americanas la dispersión de grandes gasterópodos depredadores es rara. Entre las posibles razones, se puede considerar su hábitat que es frecuentemente infaunal y, el gran tamaño del adulto que conspira contra su transporte en las comunidades que constituyen el fouling asociado a los transportes interoceánicos. Los catálogos clásicos de malacofauna marina de Argentina, Uruguay y Brasil mencionan una cantidad apreciable de miembros de la familia Muricidae localmente aceptados como especies válidas (Carcelles, 1944; Rios, 1994; Figueiras y Siccardi, 1968, etc.). En aguas brasileñas Rios (1994) cita alrededor de 50 especies consideradas válidas. Castellanos (1970) en su catálogo de especies bonaerenses describe 13 especies de Muricidae. Sin embargo, la validez del arreglo taxonómico de estos catálogos es muy discutible y probablemente después de una revisión con criterios modernos muchas de estas especies pasarán a sinonimia (vease Pastorino y Harasewych, 2000). En los mencionados catálogos no existe ninguna cita de Rapana venosa o alguna otra especie dentro de este género o aún en la subfamilia Rapaninae.

DESCRIPCIÓN DE LA ESPECIE La descripción de Rapana venosa para el Río de la Plata se basó en ejemplares coleccionados en el área de Bahía Samborombón, frente a la provincia de Buenos Aires 207 (figura 1 y 2), y en el Uruguay en la Bahía de Maldonado (Scarabino et al., 1999). También se ha complementado con datos de ejemplares delo lote 25282 presente en la colección del Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” (MACN) de procedencia del puerto de Yokohama, Japón (figura 3). El sinónimo más común es Rapana thomasiana Crosse, 1861. Valva grande, superando los 16 cm de longitud máxima, protoconcha de más de dos vueltas, globosa, ornamentada con pústulas microscópicas. La transición hacia la teleoconcha es muy visible y esta marcada por un labio reflejado. La teleoconcha es muy ancha, con perfil cuadrangular, de 6-7 anfractos con sutura ligeramente canaliculada. La apertura es muy grande, con el canal sifonal corto y ancho. La espira es baja, con anfractos rectangulares y la región subsutural oblicua y amplia. El último anfracto, muy agrandado, ocupa el 90% del total de la concha. La escultura espiral esta compuesta por surcos regulares dispuestos en la totalidad de cada anfracto. El borde más externo de cada anfracto presenta espinas huecas regularmente dispuestas y luego dos filas de espinas bajas, a veces incipientes que otorgan un perfil poligonal en vista apertural. El labio apertural es suboval alargado y poligonal, con pequeñas costillas internas que se desvanecen hacia el interior. El canal sifonal anterior es corto, ancho y profundo, el posterior poco definido o ausente. La colmuela es curva y suavemente convexa. El callo columelar es muy marcado, sobresaliente. La fasciola sifonal esta compuesta de las porciones distales de los canales sifonales superimpuestos de los estadios de crecimiento previos. Algunas variaciones consisten en un mayor desarrollo de la abertura, el mayor desarrollo de las espinas y la coloración. El color es blanquecino sucio, con líneas oscuras, a veces partidas siguiendo la ornamentación espiral. El callo columelar e interior de la apertura es anaranjado, brillante. El opérculo es muy grande, con forma de “D”, cubriendo la casi totalidad de la apertura, con núcleo lateral, y con la superficie libre con líneas de crecimiento; la superficie de adherencia posee 3-4 líneas de crecimiento muy marcadas, con el marco engrosado y conspicuo. Rádula con diente raquidiano de tres cúspides marcadas con base ancha. La cúspide central muy engrosada en la base, afinándose paulatinamente hacia el extremo distal. Las cúspides laterales más bajas se inclinan hacia la cúspide central. La margen lateral 208 externa de cada cúspide lateral posee pequeños dentículos, casi obsoletos. Los dientes marginales son falciformes con la base ancha.

Figura 2. Rapana venosa (Valenciennes, 1846), tres vistas del ejemplar colectado en Bahía Samborombón, Buenos Aires. Escala =1 cm.

UBICACIÓN TAXONÓMICA Y SINONIMIA De acuerdo a la interpretación de Vermeij y Carlson (2000) la familia Muricidae reúne las subfamilias: Ocenebrinae, Muricinae, Trophoninae, Muricopsinae, y Rapaninae. Algunos autores incluyen Ergalataxinae dentro de los murícidos, sin embargo, esta subfamilia esta considerada como un clado dentro de los Rapaninae. Kool (1993) y luego Vermeij y Carlson (2000) realizan un estudio filogenético de la subfamilia Rapaninae usando caracteres morfológicos valvares y anatómicos concluyendo que el género Rapana pertenece a la subfamilia Rapaninae dentro de la familia Muricidae. Harding y Mann (1999) y luego Mann (2000) señalan que Rapana pertenece a la familia Thaididae, sin embargo, Rapaninae tiene prioridad.

HÁBITAT Y ECOLOGÍA Mann y Harding (2000) señalan para la Bahía de Chesapeake un rango batimétrico de 5 a 20 m de profundidad y salinidades de 18-28 ppt donde puede ser encontrada esta especie. Sin embargo, Golikov (1967) indica para el Mar Negro una tolerancia a salinidades de 25-32 ppt lo que amplia su rango en forma notable.

209 Estudios en laboratorio y en la naturaleza confirman que R. venosa prefiere fondos arenosos mixtos. Estos animales permanecen completamente enterrados en el sustrato dejando únicamente visible el sifón cuando son adultos. Este último es sensible a la luz y al movimiento contrayéndose inmediatamente ante el más leve estímulo.

Figura 3. Ejemplares de la colección del Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” (MACN) de procedencia del puerto de Yokohama, Japón, 25282

Aparentemente cuando son juveniles, permanecen visibles prefiriendo sustratos duros. En condiciones de laboratorio Harding y Mann (2000) observaron que R. venosa puede alimentarse mientras esta enterrado.

210 Chung et al. (2002) mencionan una gran abundancia en las costas de Corea, China y Japón especialmente en arena fangosa en la zona intermareal y submareal. Al haber sido objeto de pesca sin control, su densidad ha disminuido sustancialmente en los últimos años.

EPIBIOSIS Los individuos adultos hallados en Bahía Samborombón presentaban una gran epibiosis del cirripedio Balanus venustus Darwin, 1854 en toda su superficie. Este hecho señala algunas diferencias con lo postulado por Harding y Mann (1999) donde la epibiosis y los parásitos en general (básicamente cirripedios y poliquetos perforantes del género Polydora) estaban restringidos a los ejemplares de pequeño tamaño o bien a la parte superior de la espira teniendo en cuenta que permanecen enterrados gran parte de su vida. De esta manera cabe suponer que los ejemplares hallados en Bahía Samborombón se apartan de este comportamiento.

ALIMENTACIÓN, PRESAS Y DEPREDADORES. Se trata de una especie de murícido que, produce una perforación de contorno cilíndrico en las valvas de sus presas (generalmente moluscos bivalvos y cirripedios) por donde luego introduce su probóscide para alimentarse de las partes blandas. Esta conducta alimenticia es común en los representantes de esta familia. Sin embargo, Morton (1994) describe el comportamiento alimenticio de Rapana bezoar (vicariante al sur de la distribución de R. venosa) que se aleja en parte de la norma. Este autor lo describe como un raspado en el margen posteroventral de la concha de los bivalvos de los que se alimenta. Harding y Mann (1999) mencionan el mismo comportamiento cuando R. venosa se alimenta de bivalvos pequeños (i.e. menores a 3 cm de altura). Los mismos autores señalan que a pesar de este último comportamiento estereotipado que deja algún tipo de marcas, existe otro mecanismo sobre bivalvos de mayor tamaño donde no quedan marcas. En este úiltimo caso, la presa es sujetada por el margen inferior y cubierta por el pie hasta que se abren las valvas. Luego, la probóscide del depredador es introducida entre las valvas y el bivalvo es consumido en vida. Por otro lado Morton (1994) y Chuckchin (1984) señalan que son también posibles comedores

211 de carroña si bien los ejemplares coleccionados en Estados Unidos prefirieron presas vivas al menos en condiciones de laboratorio. Los animales observados en la Bahía de Chesapeake fueron calificados como depredadores generalistas de moluscos submareales, alimentándose básicamente de bivalvos Mytilidae (mejillones), sin embargo, ante la ausencia de éstos se alimentaría de otros grupos. Chuckchin (1984) reporta que los juveniles dentro del año se alimentan del cirripedio Balanus improvisus. En su lugar de origen, R. venosa es depredada por cefalópodos octópodos (pulpos). En Norteamérica, aparentemente, podría constituir el alimento de algunos crustáceos decápodos quebradores de valvas. Estos crustáceos tienen la capacidad de fracturar el borde de la apertura del gasterópodo, de tal forma que descubren sus partes blandas, quedando a merced del depredador. Sin embargo, a partir de cierto tamaño, la valva se engrosa de tal forma que resulta difícil de quebrar, constituyendo el denominado tamaño refugio. Asimismo, también han sido señaladas como posibles depredadores algunas especies de tortugas marinas.

PARÁSITOS El examen de ejemplares de Rapana venosa de la bahía de Chesapeake ha permitido registrar perforaciones de la concha en la región apical producidas por el poliqueto Polydora websteri que fueron observadas en forma frecuente pero no constante. Estas perforaciones estaban claramente restrictas a la vida temprana de los individuos y decrece en prevalencia tanto como el diámetro de la espira se incrementa. Los adultos de R. venosa mantenidos en laboratorio, permanecieron enterrados completamente dejando únicamente el sifón visible. Esta observación sugiere que el tamaño al que las marcas dejadas por Polydora desaparecen puede coincidir con el tamaño de transición a una existencia infaunal con el incremento de la susceptibilidad a la colección mediante redes.

TOLERANCIA AMBIENTAL DEL ADULTO En Corea, su lugar nativo, los adultos de R. venosa demostraron amplias tolerancias anuales a la temperatura (4-27°C Chung et al., 1993). En Hong Kong la tolerancia térmica superior ocurre entre 27°C y 35°C, el máximo en verano (Liu, 1994) 212 donde R. venosa es desplazada por R. bezoar (Tsi et al., 1983; Morton, 1994). La habilidad para explotar regiones estuarinas con temperaturas de verano cálidas pero superficies congeladas en invierno es facilitada por la migración en verano a aguas profundas en estas regiones (Wu, 1988). En el mar Negro, donde las temperaturas mínimas en invierno son de aproximadamente 7°C y un máximo en verano de 24°C, R. venosa ocupa un rango de salinidad de 25-32 ppt (Golikov, 1967). En el mar de Azov que permanece cubierto de hielo de 2 a 4 meses al año, R. venosa esta restringida a la región más hacia el sur cerca del estrecho de Kerch por salinidad baja persistente en el cuerpo de agua remanente. Sin embargo, una extensión al rango ocurrió durante 1975- 1979 cuando la descarga fluvial en el Mar de Azov fue marcadamente reducida por proyectos de dispersión del agua. Estos proyectos fueron discontinuados en 1990 y los ambientes dulceacuícolas persisten nuevamente. El estatus de R. venosa en el cuerpo principal del Mar de Azov y su precisa distribución con respecto a la salinidad prevaleciente es todavía incierta. Los datos establecidos por Mann y Harding (2000) de tolerancia a la temperatura y salinidad de R. venosa en la bahía de Chesapeake coinciden con las tolerancias descriptas por Chung et al. (1993).

BIOLOGÍA REPRODUCTIVA Los detallados estudios de Chung et al. (2002) en Corea indican que Rapana venosa es dioica; el ovario esta localizado en la superficie de la glándula digestiva en la región posterior de la espira. El ovario está compuesto de numerosos folículos. Con la maduración de la gónada, el color externo de esta se torna amarillo pálido. Los machos son fácilmente diferenciados al poseer pene. En las hembras, se detectaron cambios en el índice gonadosomático (GSI), con relación a la temperatura del agua a través de un estudio de muestreos mensuales. Los valores del GSI se incrementaron suavemente, mientras las temperaturas del agua de mar iban decreciendo desde las máximas estivales. Sin embargo, los valores del GSI aumentaron rápidamente cuando la temperatura del agua comenzó a aumentar nuevamente, y luego alcanzó su máximo valor (media 17.0) cuando el agua incrementó rápidamente su temperatura. A partir de ese punto, el GSI mostró valores relativamente más bajos, cuando temperaturas relativamente más altas fueron mantenidas hasta que la liberación de gametas ocurrió en 213 forma de posturas de masas ovígeras. Los valores alcanzaron sus mínimos en septiembre, cuando la mayoría de la gónada estaba degenerada o reabsorbida después de la liberación post-estival. Basados en las observaciones de microscopía electrónica e histología, de las células germinales y las de su alrededor, las fases gonadales fueron clasificadas en cinco estadios sucesivos, que muestran un ciclo anual. La presencia de células germinativas y sus características en distintas fases de cada estadio se detallan a continuación:

ESTADIO ACTIVO TEMPRANO: El volumen gonadal era pequeño, y los folículos ocupaban aproximadamente un 25% de la gónada. Las paredes foliculares (epitelio germinal) eran relativamente gruesas. Unas pocas oogonias de 15 µm de diámetro estaban presentes a lo largo de las paredes foliculares del ovario, cuando comenzaron a observarse ovocitos previtelogénicos. Presencia de oocitos previtelogénicos pedunculados adosados a la pared folicular de 60- 70 µm de diámetro. Los individuos en este estadio fueron encontrados desde septiembre hasta febrero (otoño del hemisferio norte) cuando las temperaturas del agua gradualmente descendían.

ESTADIO ACTIVO TARDÍO: Este estadio está caracterizado por la presencia de oocitos vitelogénicos en desarrollo temprano. Las paredes foliculares (epitelio germinal) de los folículos oogénicos eran delgadas. Cierto número de oocitos pedunculados tempranos y vitelogénicos de 120-140 µm de diámetro estaban adosados a las paredes foliculares. Con la iniciación de la formación del vitelo, había numerosos gránulos en el citoplasma de oocitos vitelogénicos tardíos de 150-190 µm. Algunos oocitos maduros estaban libres en el lumen del folículo. Los individuos en este estadio aparecieron desde octubre a abril .

ESTADIO DE MADUREZ: Los folículos ocupaban más del 70% de la gónada, y las paredes foliculares se tornaron muy delgadas. Los oocitos maduros que crecieron hasta 230-250 µm en diámetro tomaron formas poligonales, y contenían un número grande de gránulos de vitelo. Los

214 ovarios se encontraban maduros en marzo hasta julio, cuando las temperaturas del agua gradualmente aumentaban.

ESTADIO DE LIBERACIÓN PARCIAL: El lumen del folículo oogénico se vació considerablemente ya que el 50-60% de los oocitos maduros del lumen fueron descargados. Los ovarios “liberados” se caracterizan por poseer algunos oocitos vitelogénicos no descargados como así también algunos previtelogénicos. Este estadio se vió en los individuos coleccionados desde mayo hasta principios de agosto, cuando la temperatura del agua era de 18-26°C.

ESTADIO DE RECUPERACIÓN: Luego de la liberación, los folículos se encogieron, y sobrevino la degeneración y reabsorción de los oocitos maduros no descargados. A partir de allí, el tejido conectivo y algunas pocas oogonias y oocitos comenzaron a proliferar en las paredes foliculares recientemente formadas. Hembras en este estadio fueron encontradas desde junio hasta septiembre.

PRIMERA MADURACIÓN SEXUAL Durante la temporada de reproducción, un total de 214 individuos (3,1-17,0 cm de longitud máxima de concha) fueron examinados histológicamente para verificar si habían alcanzado la madurez y participado del evento reproductivo. Las proporciones de los distintos tamaños de concha que habían alcanzado la madurez esta resumido en la Tabla 1. La temporada de reproducción de R. venosa fue desde mayo hasta agosto. En el caso de algunos individuos con desarrollo gonádico en el estadio activo tardío en los meses de mayo a julio, se supone que pueden alcanzar la madurez pero no así aquellos individuos que estaban en el estadio activo temprano durante la temporada reproductiva. En los individuos de 3,1-5,0 cm el porcentaje de madurez fue nulo. Los porcentajes para aquellos caracoles de 5,1-6,0 cm y 6,1-7,0 cm de altura de concha fueron de 14,3% y 27,3% respectivamente: la mayoría de los individuos estaban aún en el estadio activo temprano. En aquellos de 7,1-8,0 cm de altura de concha más de un 50% ya habían alcanzado la madurez y todos ellos estaban en los estadios activo tardío, maduro o

215 parcialmente liberado. La madurez sexual fue de un 100% en los individuos de más de 10 cm de longitud de concha.

Tabla 1. La altura de la concha y la primera madurez sexual de las hembras de Rapana venosa desde agosto 1994 hasta mayo 1995 (Tomado de Chung et al., 2002). Estadio gonadal: EA, estadio activo temprano; LA, estadio activo tardio; RI Estadio RIPE; PS, estadio de postura parcial; RE, estadio de recuperación.

Altura de Número de individuos por estadio gonadal la concha EA LA RI PS RE Total Maduros 3.1-4.0 6 6 0.0 4.1-5.0 8 8 0.0 5.1-6.0 12 2 14 14.3 6.1-7.0 8 2 1 11 27.3 7.1-8.0 15 2 11 3 31 51.6 8.1-9.0 5 2 9 4 20 75.0 9.1-10.0 3 16 9 28 89.3 10.1-11.0 11 9 4 24 100.0 11.1-12.0 9 9 2 20 100.0 12.1-13.0 5 4 1 10 100.0 13.1-14.0 5 5 2 12 100.0 14.1-15.0 5 6 2 13 100.0 15.1-16.0 5 6 3 14 100.0 16.1-17.0 2 1 3 100.0 Total 214

COMPORTAMIENTO DE CÓPULA Y LIBERACIÓN DE GAMETAS En laboratorio, se observaron interacciones copulatorias desde principios de abril. Durante este periodo exámenes histológicos confirmaron que la mayoría de los ovarios se encontraban llenos de oocitos maduros en el folículo representando los estadios activo tardío y maduro. En el pico del período de liberación de gametas (junio a julio), sin embargo, la liberación de gametas en las hembras ocurrió 15-30 días después de la cópula. Esta observación indica que la cópula ocurre uno a dos meses antes de la 216 liberación de gametas por parte de las hembras. Esto es común en muchos prosobranquios, donde la hembra almacena en una espermateca el esperma de varias cópulas, por varios meses.

LIBERACIÓN DE GAMETAS Y FRECUENCIA DE CAMADAS EN ACUARIO Las posturas y sus ovicápsulas e intervalos de liberación de R. venosa fueron contados por observación directa. Cinco de veinte individuos liberaron gametas de manera exitosa en acuario mantenido desde mayo hasta agosto de 1994: un total de 301 cápsulas de huevos fueron puestas por el individuo 1 en intervalos de 1-4 días (tres camadas); 410 cápsulas por el individuo 2 con 1-2 días (cuatro camadas); 306 por el 3 con 1-2 días (tres camadas); 184 por el 4 con 2 días (dos camadas); y el 5 puso un total de 386 cápsulas con intervalos de 1-3 días (cuatro camadas). El tiempo promedio para la puesta de esta especie es de 5,5 h (1-6 h). De acuerdo con las observaciones de laboratorio, la mayoría de las puestas ocurrieron desde la noche a la mañana temprano.

FECUNDIDAD, TAMAÑO DE HUEVO, LARGO DE CONCHA EN LA ECLOSIÓN Y MODO

DE DESARROLLO El número total de ovicápsulas puestas por individuo y la media del número de huevos dentro de cada cápsula de R. venosa fueron 184 a 410 y 976, respectivamente. Por lo tanto, la fecundidad estimada es de 179.000 a 400.000 huevos por individuo. El tamaño de los huevos y el largo de concha en la eclosión de R. venosa en Corea fue de 230-250 µm y 0,41 x 0,30 mm, respectivamente (Tabla 2). La duración del desarrollo de huevos fertilizados hasta las larvas velígeras justo antes de la eclosión de R. venosa, fue de 15-17 días aproximadamente a 20°C en condiciones de laboratorio. El modo de desarrollo de esta especie es el de una larva velígera planctotrófica.

Tabla 2. Comparación de los tamaños de huevos y cápsulas, y conchas larvales de algunas especies de muricidos (tomado de Chung et al., 2002) Tamaño de concha Tamañ Número de Tamaño de Duración del Tamaño de Fuente a la eclosión (mm) o del huevos en la capsula desarrollo concha huevo una capsula (mm) (dias) larval a

217 (mm) eclosión (mm) Eclosión como veligeras Rapana venosa 0.26 790~1300 30x25 13 0.41x0.29 Amio, 1963 R. venosa 0.24 772~1190 30x26 15~17 0.41x0.30 Chung et al., 2002 R. bulbosa 0.28~0. 3.0x0.85 14 0.42 Thorson, 32 1940 Bedevina birileffi 0.19 60~90 4.5x1.2 0.30~0.32 Amio, 1963 Thais clavigera 0.19 160~220 1.0x1.5 0.30~0.32 Amio, 1963 T. bronni 0.20 160~360 0.30~0.34 Amio, 1963 T. tissoti 0.19 75 11 0.32 Middelfart, 1996 T. floridana 0.11 0.13 D’Asaro, 1966 T. carinifera 0.20~0. 0.32~0.34 Thorson, 22 1940 Purpura patula 0.24 0.4 Lewis, 1960

PROPORCIÓN DE SEXOS De un total de 445 individuos, 228 fueron hembras y 217 machos. No hubo diferencias significativas en la prevalencia de cada sexo (no fue diferente de 1:1, X2 = 0,27, p>0,05), y comparaciones mensuales no mostraron diferencias estadísticas. Como en la mayoría de los moluscos marinos (Chung et al., 1993; Chung y Ryou, 2000), las fases del desarrollo gonádico de R. venosa muestran un ciclo con periodicidad anual (Chung et al., 1993; Chung y Kim, 1997), con un cambio cíclico de células germinales durante el desarrollo del ciclo reproductivo. De acuerdo con la presencia de células germinales con el estadio de desarrollo gonádico, las oogonias y los oocitos previtelogénicos aparecen en el estadio activo temprano, y los oocitos tempranos y tardíos ocurren en el estadio activo tardío. Numerosos oocitos totalmente maduros, fueron liberados en el estadio de liberación parcial de gametas. Luego de esta liberación, un pequeño número de oocitos vitelogénicos y maduros no descargados se degeneró y fueron reabsorbidos. Ovogonias

218 y oocitos previtelogénicos recientemente generados fueron observados en el estadio de recuperación. Con respecto a la energía destinada a la producción de gametas, en particular, la contínua producción y reabsorción de células germinales puede ser tomado como una adaptación a las temperaturas ambientales y disponibilidad de alimento (Morvan y Ansell, 1988; Paulet, 1990). Si la energía destinada a la producción de gametas es muy alta, las reservas nutritivas pueden no ser suficientes para permitir a todos los huevos alcanzar el tamaño crítico para la liberación y fertilización. En este caso, los productos de la atresia de gametas pueden ser reabsorbidos y la energía recuperada puede ser re- destinada a oocitos en desarrollo o utilizado para otros propósitos metabólicos. (Dorange y LePennec, 1989; Motavkine y Varaksine, 1989). Por lo tanto, se supone que R. venosa debe tener un mecanismo reproductivo que le permite reabsorber y utilizar las sustancias altamente nutritivas en lugar de liberar gametas inservibles. Es bien sabido que el desarrollo y maduración de gametas en los prosobranquios está generalmente influido por distintos factores, como la temperatura, disponibilidad de alimento, iluminación (fotoperíodo), y hormonas (Boolootian et al., 1962). De acuerdo con Segal (1956) y Sutherland (1970), en prosobranquios de zonas templadas, la maduración gonadal y la liberación de gametas ocurren en una sucesión rápida durante el verano. La importancia del alimento es obvia en la lapa Acmaea sp. la actividad gametogénica de las poblaciones altas con menor disponibilidad de alimentos es más restringida que aquellas de la misma especie en las zonas más bajas de la costa. Como es sugerido por Sastry (1963) en un estudio en vieiras de bahía, la temperatura del agua parece ser el parámetro más importante para el mantenimiento del desarrollo gonadal. En las aguas costeras coreanas, el crecimiento y producción de bivalvos sobre los cuales depreda R. venosa es relativamente alto desde la primavera hasta principios del verano (Kim et al., 1977; Chung et al., 1994; Lee, 1995 in Chung et al., 2002) debido a la gran abundancia de fitoplancton. Por lo tanto, existe abundante cantidad de alimento (e. g., bivalvos) para R. venosa durante el periodo de desarrollo gonadal y maduración. Por lo tanto, se sugiere que el desarrollo gonadal y la maduración de la R. venosa coreana esta estrechamente relacionada con la temperatura y la disponibilidad de alimento. Fretter (1984) observó que en zonas templadas, los cambios estacionales de temperaturas asociados con la iluminación cambiante son factores controladores de la 219 gametogénesis. En consecuencia, el desarrollo y la maduración pueden verse retrasados en esta especie si está sujeta a pobre iluminación, debido a la merma en la abundancia de alimentos disponibles (bivalvos) causados por la disminución de la producción primaria de fitoplancton.

PRIMERA MADURACIÓN SEXUAL CON EL ESTADIO DE DESARROLLO GONADAL Todos los individuos de 3,1-5,0 cm de longitud estaban en estadio activo temprano aunque hayan sido colectados en temporada de reproducción, y la histología indique que ninguno de ellos podía desarrollarse completamente: solo pequeñas cantidades de oogonias y oocitos previtelogénicos estaban presentes en los folículos. El tamaño del oocito indica que no podrían haber llegado a la madurez hasta finales de agosto, cuando la liberación de gametas ya había terminado. Consecuentemente, el porcentaje de hembras sexualmente maduras entre 3,1-5,0 cm de altura de concha es 0%. Sin embargo, los individuos de 7,1-8,0 cm de longitud pertenecían a alguna de las siguientes categorías: activa temprana, tardía, madura o liberación parcial de gametas durante la temporada de reproducción. Unos 16 individuos en el activo tardío, maduro y liberación de gametas tuvieron desarrollo gonadal, mientras que 15 individuos en el activo temprano no lo hicieron. Se observó que entre caracoles de 7,1-8,0 cm de longitud y en el estadio activo tardío, el 50% alcanzó la primera maduración sexual. Sin embargo, todos los estadios lo alcanzaban si la altura superaba los 10,1 cm. Esto significa que individuos de mayor tamaño pueden alcanzar la primera maduración sexual antes que individuos más pequeños. Esto es sumamente importante para el manejo si se trata de un recurso pesquero. Los resultados sugieren que atrapar individuos <7,1 cm puede resultar potencialmente en una drástica reducción del reclutamiento, una medida prohibitoria debería ser tomada para el correcto manejo si es considerado un recurso natural como en Corea, pero podría llegar a ser de gran utilidad para manejar una invasión en sitios recientemente colonizados como el Río de la Plata.

PATRÓN DE CRÍA Las observaciones histológicas sobre Rapana venosa muestran que la liberación de gametas en la costa oeste de Corea ocurre desde finales de mayo hasta agosto. Los gasterópodos japoneses liberan gametas una vez al año desde junio a agosto en el Mar 220 Ariake, Japón (Amio, 1963). Los resultados en Corea concuerdan bastante con aquellos descriptos por Amio (1963). La pequeña discrepancia en el periodo de liberación de gametas entre estos dos estudios podría estar relacionada con las diferencias geográficas en cuanto a la temperatura del agua (Chung et al., 1993). Como la liberación de gametas en R. venosa en Corea ocurre desde finales de mayo hasta agosto, esta especie puede ser considerada como un criador estival (Boolootian et al., 1962).

OVICÁPSULAS Y HUEVOS En Argentina las cápsulas ovígeras de R. venosa fueron coleccionadas en Bahía Samborombón el 18 de noviembre, 1999 a una profundidad de 13 m con una rastra de fondo con 120 mm de malla del sector 35.436ºS-56.373ºW (rastra 74, INIDEP EH-09- 99) (figura 4). La masa completa de huevos tiene 208 cápsulas, que se encuentra dentro del número promedio (115-220) citado por D’Assaro (1991). Cada cápsula tiene un número promedio de huevos de 840, oscilando entre 790 y 890 (n = 20). Las cápsulas contienen embriones en un estadio mórula-gástrula, de 240 micrones de diámetro.

Figura 4. Masa ovígera de Rapana venosa colectada en Bahía Samborombón, Buenos Aires. Las cápsulas recogidas miden 20 a 30 mm de longitud, incluyendo el borde superior curvado, y 3.5 mm de ancho en el diámetro menor de la base. La forma general y las medidas están de acuerdo con Chung et al. (1993) y las ilustraciones mostradas por D’Assaro (1991). Durante el desarrollo el color de las cápsulas cambia a gris pálido, luego negro y finalmente púrpura oscuro cuando la cápsula esta vacía. Amio (1963) describe que el número de huevos en cada cápsula en Japón donde oscila entre 790 a 1300. Este valor coincide aproximadamente con el valor promedio hallado en Corea.

221 Chung et al. (2002) encuentran que el tiempo promedio de postura es de 6 horas. Aparentemente la mayoría de las posturas ocurren en horario nocturno o durante la mañana temprano. Estos autores estiman el número promedio de huevos en 976 por cápsula calculando una fecundidad de 179.000 a 400.000 huevos por individuo. El tamaño del huevo es de 230-250 micras. En el momento de la eclosión la concha larvaria tiene 0,41 x 0,30 mm de longitud y ancho máximos respectivamente. Estos autores encuentran que el tamaño de los huevos de R. venosa coleccionados en Corea es menor que el de los japoneses. Sin embargo, el tamaño de la larva veliger es muy similar. Los embriones eclosionan como larvas veligeras planctotróficas. La duración del período de desarrollo entre el huevo y la eclosión es de 15-17 días en condiciones artificiales. Por otro lado Amio (1963) menciona una duración del desarrollo de 12 días. Este último autor propone que las condiciones externas producirían variaciones en el tiempo de desarrollo. Uno de los trabajos más completos y recientes sobre la maduración sexual, liberación de gametas y puesta de Rapana venosa es el de Chung et al. (2002) en Corea, donde la especie es un recurso pesquero y ha sido identificada como un organismo blanco que debe ser cuidadosamente manejado. Varios trabajos previos detallan diversos tópicos de la biología de esta especie: hábitat y estimación de edad (Chukhchin, 1984; Harding y Mann, 1999), ciclo reproductivo y puesta (Chung et al., 1993; Chung y Kim, 1997), cápsulas ovígeras y liberación de gametas (Hirase, 1928; Habe, 1969; Amio, 1963; Smagowicz, 1989; Harding y Mann, 1999). Sin embargo y por ejemplo, poca es la información disponible sobre la ultraestructura de la diferenciación de célula germinal durante la oogénesis, el ciclo reproductivo, la primera maduración sexual y la fecundidad. El entendimiento del ciclo reproductivo y la liberación de gametas de R. venosa en las distintas regiones del mundo donde esta especie se ha introducido proveerá de información valiosa necesaria para la determinación de edades y períodos de reclutamiento en poblaciones naturales, asilvestradas y, en algunos casos (en Asia), en cultivo. Información adicional sobre la primera maduración sexual, fecundidad asociada con las ovicápsulas, proporción de sexos en las poblaciones y estrategias reproductivas son necesarias para facilitar, ya sea

222 el tratamiento del problema como especie invasora, como su manejo como recurso natural. La superficie de salida de la ovicápsula de R. venosa es achatada y tiene una forma capsular quitinosa. La cápsula en este género tiene una forma curvada de hoz, con un largo pedúnculo cilíndrico y, una sustancia albuminosa en su interior. Estos hallazgos coinciden con los encontrados por Amio para R. venosa de Japón (Amio, 1963). Rawlings (1999) describió que la morfología de la cápsula de los huevos varía entre los neogasterópodos marinos, mostrando diferencias en tamaños, formas, textura de la superficie entre familias (D’Asaro 1970, 1988, 1991, 1993, 1997; Bandel, 1973, entre otros). Algunas especies en un género (Perron y Corpuz, 1982; Palmer et al., 1990; Middelfart, 1996) y hasta individuos de la misma población de una especie (Rawlings, 1990, 1994, 1995, 1999) muestran características distintivas. Estas diferencias morfológicas en neogasterópodos pueden ser asociadas a diferencias ambientales tales como estrés físico o latitudes geográficas. Chung et al., (2002) en Corea citan que R. venosa puso 184-410 cápsulas de huevos por individuo, y la media del número de huevos por cápsula fue de 976. Por lo tanto, la fecundidad (número total de huevos) por cada individuo varió desde 179.000 a 400.000 huevos. Amio (1963) describió que el número de huevos en cada cápsula de R. venosa en Japón oscilaba entre 790 y 1.300. Estos resultados reflejan una alta similitud entre las dos localidades asiáticas estudiadas en este aspecto. Los diámetros de los huevos colectados en Corea (230-250 µm) son ligeramente menores que aquellos de R. venosa en Japón (260 µm), y el largo de concha de la larva velíger al eclosionar en Corea y en Japón fue de 0,41 x 0,30 mm y 0,41 x 0,29 mm, respectivamente. Spight (1976) y Middelfart (1996) describieron que los tamaños de los huevos y el largo de la concha al eclosionar son muy similares para los géneros dentro de la familia Muricidae, siempre y cuando no exista alimento suplementario para el embrión como sustancias alimentarias en el líquido intracapsular o existan huevos nutritivos (Tabla 2). Los factores que afectan estas características no han sido aun estudiados. En Corea se observó que la duración del desarrollo desde huevos fertilizados hasta larvas velígeras eclosionantes fue de 15-17 días a 20°C en el laboratorio (Chung et al., 2002). Sin embargo, Amio (1963) describe que R. venosa en Japón tardó 12 días en 223 pasar del estadio de larva trocófora a larva velíger (i.e. alrededor de 13 días después de la fertilización). En general, los resultados coreanos fueron parecidos a los de Amio (1963) en la duración del desarrollo (Tabla 2). Parece ser, que la duración del desarrollo, desde la deposición de la masa ovígera hasta la eclosión larval, varía debido a factores tanto internos como externos, como propone Amio (1963). Middelfart (1996) reportó que la duración del desarrollo de Thais tissoti fue de 11 días. Concordantemente, se asume que el desarrollo de esta especie es más corto que el de R. venosa (Tabla 2).

NINGUNA EVIDENCIA DE HUEVOS NUTRITIVOS De acuerdo con nuestras observaciones microscópicas, aproximadamente un 80% de los huevos en la cápsula fueron fertilizados normalmente, y estos embriones eclosionaron como larvas velígeras. El restante 20% fracasó en alcanzar el desarrollo, pero no sirvieron de alimento como huevos nutritivos para las larvas de desarrollo normal. Spight (1976) ha clasificado a los gasterópodos marinos según su modo de eclosión en dos grupos: 1. especies con embriones que eclosionan como larvas velígeras planctotróficas y, 2. especies cuyos embriones eclosionan como pequeños juveniles reptantes. Spight (1976) también diferenció a los embriones en desarrollo en aquellos que consumen huevos y aquellos que no lo hacen. De las especies de Muricidae, Siratus senegalensis, (Knudsen, 1950), Chicoreus torrefactus, (Cernohorsky, 1965), y Thais emarginata, (LeBoeuf, 1971; Middelfart 1994) han sido reportadas de eclosionar como juveniles reptantes. De acuerdo con Spight (1976), entre los Muricidae, 16 especies eclosionan como juveniles consumiendo huevos nutritivos, y 17 eclosionan como juveniles sin este consumo. Un total de 22 especies eclosionan como larvas velíger sin huevos nutritivos, pero cuatro lo hacen con huevos nutritivos. Estas especies consumen 5,9-91,4 huevos nutritivos por embrión durante el desarrollo (Spight, 1976), y el tamaño de los juveniles eclosionantes es generalmente grande (>1,15 mm). En Pisania maculosa, una especie de Buccinidae con embriones que no consumen huevos nutritivos, el 90% de los huevos no fue fertilizado, 224 el 8% se convirtió en huevos nutritivos y solo el 2% se desarrolló normalmente (Staiger, 1950). Si los embriones encapsulados tuvieran que compartir un nutriente común de albúmina, huevos retardados en el desarrollo serían probablemente comidos por los embriones sobrevivientes (Staiger, 1951). Ha sido sugerido que en el caso de larvas velíger eclosionantes menores a 0,5 mm , R. venosa no utiliza huevos nutritivos, mientras que juveniles reptantes de más de 1,0 mm podría utilizarlos para su desarrollo. El tamaño de la concha de las velígeras al eclosionar era relativamente pequeño (0,41 x 0,30 mm), indicando que esta especie eclosiona como velígera sin la utilización de huevos nutritivos durante su desarrollo. Entre los grupos de la familia Muricidae en el área marina adyacente del Río de la Plata el género Trophon es posiblemente el más expandido en número de especies. Las especies cuyo desarrollo es conocido hasta el momento (i.e. T. geversianus, T. plicatus, T. varians, Penchaszadeh, 1976) tienen un tipo de desarrollo protegido, que incluye invariablemente huevos nutritivos. Ello implica una estrategia reproductiva extremadamente diferente a la exhibida por Rapana venosa. Este hecho podría tener consecuencias importantísimas en la futura distribución y dispersión del caracol asiático en la región Sudamericana. Las larvas velígeras se distribuyen en la columna de agua y perduran en el plancton una cantidad de días no identificada aún, pero sería relativamente importante pues por la diferencia entre el tamaño de la concha a la eclosión, la protoconcha indica que se trata de un periodo de al menos varias semanas. Ese vehículo de dispersión no lo tiene ningún miembro de los murícidos endémicos del área recientemente colonizada por Rapana (i.e. ambas costas adyacentes del Rio de la Plata). Es más, según Gallardo y Penchaszadeh (2001) en el Atlántico Sudamericano, con fondos generalmente blandos de plataforma, se han originado y seleccionado evolutivamente tipos reproductivos que omiten una fase larvaria libre, dando lugar a endemismos muy interesantes y gran biodiversidad de la fauna de algunos grupos y géneros de distintas familias (e.g. Nassariidae: Buccinanops, Muricidae: Trophon Volutidae: Adelomelon, Odontocymbiola, Olividae: Olivancillaria). En este sentido el nicho ecológico y estrategia reproductiva de Rapana es sumamente novedoso en las comunidades bentónicas de aguas someras de la región, y de gran peligrosidad en lo referente a su capacidad de invasión. 225 En la región de influencia del Plata, y a profundidades de plataforma intermedia (100 m) existen poblaciones de una especie depredadora y de características similares a Rapana, de la familia Ranellidae, Fusitriton magellanicus, que según Penchaszadeh y de Mahieu, (1975) presenta desarrollo indirecto por medio de larvas veligeras planctotróficas. Sin embargo, esta especie, en estas latitudes, no desarrolla poblaciones en aguas someras. El peligro de una extensión del rango geográfico elevado y desarrollo de poblaciones de alta densidad de Rapana, radica en su comportamiento depredador sobre moluscos bivalvos, su principal alimento. En el caso de bancos circalitorales e infralitorales de mejillones (i.e. Mytilus edulis platensis), como es en el norte y centro de la Provincia de Buenos Aires y el área de la costa uruguaya. Asimismo, y de producirse un desplazamiento hacia el sur, estarían en peligro las poblaciones de ostras y vieiras de los golfos norpatagónicos. En el Brasil, el desarrollo de cultivos de la ostra japonesa Crassostrea gigas en la región de Florianópolis, trajo como consecuencia la proliferación masiva de Cymatium parthenopeum o “caracol peludo” (familia Ranellidae), en este caso una especie autóctona que había sido poco abundante anteriormente.( F. Couto, inédito).

ESTIMACIÓN DE EDADES Chukhchin (1984) describe las relaciones entre tamaño del animal vs. edad para animales del Mar Negro. El crecimiento reportado de este último autor estima un rango de crecimiento de 20-40 mm por año en el primer año de vida.

EXPERIMENTOS DE TOLERANCIA DE LAS LARVAS A LA SALINIDAD La edad de la larva velígera y la salinidad afecta significativamente el porcentaje de supervivientes en rangos de baja (7-12 ppt) y alta (9-15 ppt) salinidad. Una significativa interacción entre la edad y la salinidad fue observada en ambos rangos. Larvas velígeras más viejas de 4 días parecen ser menos tolerantes a los cambios de salinidad que aquellas de 1 a 3 días. Larvas de 5 días mostraron un decrecimiento en promedio de porcentajes de supervivencia en ambos rangos de salinidad. Larvas de 6 días expuestas a bajas salinidades también mostraron un incremento en mortalidad con salinidad decreciente. En rangos de baja salinidad, larvas de dos días de edad tuvieron 226 una sobrevivencia significativamente más alta que las larvas de 5-6 días. La supervivencia a 7 y 8 ppt fue significativamente menor que a otras salinidades en el rango bajo. Finalmente, la supervivencia fue significativamente menor en 9 ppt que en otras salinidades en el rango alto.

DISCUSIÓN Aunque hay un registro extenso de la introducción de Rapana en el Mar Negro y su rango de extensión posterior a través del Mediterráneo, en Estados Unidos esto es discutible. Existe la sospecha de que la introducción de R. venosa en el Mar Negro debe haber ocurrido durante los la década de 1940 con el primer registro en Novorossiysky Bay (Drapkin, 1963 como R. bezoar). Una vez establecida en una localidad fundadora la invasión del mar Negro pudo haber sido facilitada por dispersión exclusiva de larvas planctónicas sin la necesidad de suponer otros vectores. La extensión su distribución geográfica ocurrió a lo largo del Cáucaso, la costa de Crimea y el mar de Azov dentro de los diez años desde el primer reporte y subsecuentemente hacia el noroeste del mar Negro donde las poblaciones son registradas como estables y no numerosas (de acuerdo a Zolotarev, 1996) y las costas de Rumania, Bulgaria y Turquía (Chukchin, 1984; Marinov, 1990, Zolotarev, 1996). La invasión del Mar Egeo en 1986 y finalmente del Mar Adriático es descripta por Ghisotti (1971, 1974), Mel (1976), Cucaz (1983), Rinaldi (1985), Koutsoubas y Voultsiadou-Koukoura (1990) y Bombace et al. (1994). Un registro de Elba en el Mar Tirreno es provisto por Terreni (1980). La gradual pero sostenida naturaleza de esta expansión sugiere que R. venosa todavía tiene que explotar todas las localidad susceptibles dentro del Este del Mediterráneo. En efecto, la habilidad demostrada para sostener este nivel de expansión en Europa amerita atención hacia una posible expansión similar en América del Norte y del Sur. Reportes aislados de ocurrencia de R. venosa más allá de su rango nativo han sido hechos en el Mar del Norte aproximadamente 30 km al sur del Banco de Dogger en aguas someras frente a la costa de Brittany, Francia, aunque estas no parecen ser poblaciones sustanciales y no presentan evidencias de reproducción activa o múltiples clases de edades. La Bahía de Chesapeake, lugar donde R. venosa fue encontrada por primera vez en América, es el estuario mayor de la costa de Estados Unidos en el Atlántico Norte 227 con un extraordinario tráfico de barcos. Recientemente Ruiz et al. (1999, 2000) han compilado una revisión de todas las invasiones de organismos a través del agua de sentina. El intercambio de carbón entre los puertos de la Bahía de Chesapeake y, el Mediterráneo y el Mar Negro ha existido desde los últimos 40 años. Ruiz et al. (2000) estiman que 40% del agua de sentina que ingresa en los puertos de Hampton Road se origina de estos dos lugares. Se supone que esta fue la vía de entrada de Rapana venosa en América. El potencial del agua de sentina como vector no debe, sin embargo, descartar otros posibles mecanismos de ingresión. Rapana soporta pesquerías significativas en su lugar de origen, Corea y en otros lugares donde fue introducida como Bulgaria y Turquía. El tráfico internacional de organismos marinos vivos con fines alimentarios ha estado implicado previamente en otras invasiones marinas. Sin embargo, esto es improbable en el caso de R. venosa pues la demanda local es mínima con relación a los productos derivados de gasterópodos locales. En efecto, los gasterópodos explotados localmente en Norteamérica son Busycon y Busycotypus. El tamaño y el número de ejemplares coleccionados a la fecha de R. venosa en Chesapeake Bay indica otro origen. Carlton (1999) describe el rol emergente de los cascos de los barcos como facilitadores del pasaje transoceánico de los moluscos. Un interrogante queda abierto sobre si podría ser éste el mecanismo de introducción de Rapana en la costa Atlántica. Richards (1990) describe el transporte del murícido tropical Thais blandfordii Melvill, 1893 en el casco de un barco desde localidades tropicales hasta latitudes al norte y su retorno. Thais blandfordii emerge desde su cápsula ovígera como juvenil reptante. No posee fase dispersante pelágica. La introducción inicial de individuos en el casco de barcos se supone, debe haber sido como animales adultos. Una vez establecidos y con posibilidades de alimento sobre los cirripedios del mismo casco esta población podría haberse mantenido. Aunque esta posibilidad exista en el caso de R. venosa, la variación de dieta y hábito entre los juveniles y los adultos de esta especie conspira contra esta hipótesis de transporte. La capacidad de determinar la edad de R. venosa en Chesapeake Bay nos permitiría conocer la época de llegada de esta especie invasora. Desafortunadamente hay poca información sobre la edad vs. tamaño en esta especie. Chuckhchin (1984) estima que individuos en la Bahía de Sevastopol crecen a 20-40 mm de longitud 228 máxima en el primer año de vida, con valores medios de 64,6; 79,4; 87,5 y 92,1 mm de longitud máxima desde el año 2 al 6 respectivamente. Este tamaño terminal es menor que el máximo de 120,1 mm reportado por Smagowicz (1989) para un espécimen en una colección de Bulgaria y Georgia. Los especimenes del Mar Negro parecen vivir unos 10 años basados en estas observaciones y dado el tamaño terminal de los ejemplares de Chesapeake Bay un estimación razonable de tiempo desde la primera introducción podría exceder esta cantidad de tiempo. Chukhchin (1984) reporta que las puestas están marcadas por un engrosamiento de la concha y que la primera postura ocurre en el segundo año a tamaños en el rango de 35-78 mm con un valor medio de 58 mm. Chung y Kim (1997) estudiaron la maduración de un macho de R. venosa en su lugar de origen y observaron madurez en 66,7% de individuos desde los 71-80 mm de longitud y 100% de madurez para individuos excediendo los 121 mm aunque no mencionan los cambios en la morfología de la concha. Las líneas de crecimiento están presentes en todos los ejemplares, sin embargo, estas no pueden ser usadas para establecer eventos tales como oviposición estacional o anual. El ancho espaciado de las líneas de crecimiento tempranas sugiere un crecimiento rápido que en combinación con el grosor de la concha de R. venosa, confiere la habilidad de alcanzar un tamaño refugio del cangrejo local y de otros peces depredadores durante los estadios juveniles. Numerosos especimenes de R. venosa mostraron la capacidad de reparar los bordes de sus conchas. El rango de tamaños observados sugiere o bien una variabilidad de crecimiento dentro de una simple cohorte de individuos introducidos, o bien múltiples introducciones o reproducción activa de cohortes más viejas. El tamaño de la primera maduración de R. venosa en la Bahía de Chesapeake todavía se desconoce. La aparente ausencia de individuos juveniles en colecciones a la fecha confunde la discusión del número de posibles cohortes dentro de la población. Todas las técnicas de pesca comercial reportadas en la Bahía de Chesapeake son selectivas del tamaño, capturando los individuos mayores y se basan en sustratos de arena, limo o conchas. De esta forma, la ausencia de individuos muy pequeños en las colecciones no debe ser vista como evidencia definitiva de ausencia en el campo. Todavía no hay datos de R. venosa en áreas al sur de la Bahía de Chesapeake.

229 Las cápsulas fueron coleccionadas durante épocas de temperatura comparable a la reportada por Chung et al. (1993). Este autor señala en Corea desde abril hasta fines de julio basado en el examen de las gónadas correspondiente a temperaturas de 13- 26°C. Chukhkin (1984) describe el periodo reproductivo en el Mar Negro desde julio a septiembre correspondiendo a temperaturas de 19-25°C. Sahin (1997) reporta un periodo de puesta de mayo a noviembre en el este del Mar Negro. Mann y Harding observan 21 días de periodo hasta la eclosión señalando la plasticidad de esta especie con relación al periodo desarrollado en su lugar de origen. Esta plasticidad sugiere la capacidad de explotar condicionas óptimas de postura dentro de una variable ambiental con la consiguiente gran posibilidad para explotar e invadir nuevos ambientes. El rango de crecimiento de las larvas de hasta la metamorfosis con una dieta monoespecífica en estudios de laboratorio son comparables a los reportados por Chung et al. (1993) y Chukhchin (1984) e indican grandes posibilidades de reproducción satisfactoria en el campo. Las larvas no respondieron a la adición de ClK como inductor de metamorfosis. Los briozoos locales fueron ofrecidos como sustrato potencial de metamorfosis pero aparentemente no fueron adecuados. La alimentación monoespecífica podría ser la causa de la inadecuada fase de metamorfosis a pesar del rápido crecimiento demostrado en el cultivo. Una alimentación de flagelados con diatomeas y epifauna local ha demostrado estimular la metamorfosis larval. Todos estos datos sugieren una probable reproducción en la población invasora. Los parásitos locales pueden ser efectivos para limitar el éxito de la población invasora. La observación de agujeros hechos por el poliqueto perforante Polydora websteri en las conchas coleccionadas de R. venosa, en la Bahía de Chesapeake, sugiere un periodo postmetamorfico con juveniles ocupando un sustrato duro donde las conchas quedan expuestas y son susceptibles al ataque del gusano. Grandes áreas de fondos rocosos naturales están ausentes de las líneas de costa de la Bahía de Chesapeake y en la región media del Atlántico de los Estados Unidos, aunque hay un abundante sustrato creado por el hombre como estructuras de puentes y muelles. La comunidades del fouling de dichas estructuras formarían una sustanciosa fuente de alimentación para los juveniles de R. venosa hasta el momento donde estos migran a los sedimentos y adoptan un estilo de vida infaunal. Las marcas de perforaciones en las poblaciones de la Bahía 230 de Chesapeake prevalecen en los tamaños de dos años de vida en la escala de Chuckhchin (1984). El enterramiento efectivo de las conchas con la adopción del estilo de vida infaunal resulta en la eliminación de los perforantes nuevos y de la mortalidad gradual de los viejos. Gutu y Marinescu (1979) reportan la presencia de Polydora ciliata en conchas de R. venosa en el Mar Negro y en Rumania. El gran rango de distribución de R. venosa en su lugar de origen, en el Mar Negro y en el este del Mediterráneo claman por consideración de la potencial capacidad de expandirse en el Atlántico. Mann y Harding (2000) sostienen que la población localizada en Chesapeake Bay es producto de la circulación local con relación a los sitios de descarga de agua de sentina. El periodo de tránsito de los buques desde el Mediterráneo hasta el Atlántico coincide con el tiempo de desarrollo larval de esta especie. De esta forma el tamaño de las larvas desarrollado durante el viaje de transporte desde los lugares de origen hasta América alcanzaría la metamorfosis en el momento de llegada. Los límites de distribución potencial de adultos de R. venosa en la Bahía de Chesapeake pueden ser inferidos usando los datos de salinidad y temperatura local. Asimismo los valores de verano de salinidad y temperatura en superficie pueden ser usados para inferir los limites de distribución de las larvas. Las estimaciones de los rangos de invasión para la costa Atlántica empleando datos comparativos de temperatura se señalan en la figura 3. Las típicas temperaturas de verano desde la boca de la Bahía de Chesapeake en el sur hasta al menos New York en el norte parecen capaces de promover el desarrollo larval (21 días a 24-26°C y salinidades mayores a 18-21 ppt ) y periodos similares a 18,3-20,4°C (Chung et al., 1993) para aguas Coreanas y 20-22°C (Chukhchin, 1984) para las poblaciones del Mar Negro. Boston puede encontrar temperaturas agradables para la supervivencia de larvas en aguas atípicamente cálidas. Dado el límite zoogeográfico común de moluscos boreales con especies templadas en Cabo Cod un límite norte de distribución potencial en este lugar parece lógico. El limite potencial hacia el sur de la boca de la Bahía de Chesapeake puede ocurrir en Cabo Hatteras o hacia Charleston en Carolina del Sur. La comparación de temperatura crítica es de Charleston con Hong Kong donde R. venosa es desplazada por R. bezoar (Morton, 1994). Mientras ambas localidades comparten una temperatura mínima anual (17°C) la media máxima de verano en Charleston es 231 considerablemente menor que en Hong Kong (28°C vs. 35°C) sugiriendo que la líneas de costa de Charleston pueden ser susceptibles a la invasión de Rapana venosa. Basado en la disponibilidad de mayor variedad de alimentos hallada en el Mar Negro es posible que la región de Cabo Cod a Charleston sea la más propicia. Otros factores además de la tolerancia ambiental pueden ser importantes al desarrollar predicciones del potencial establecimiento e impacto de especies exóticas. Por otro lado el tiempo dentro del cual esas invasiones pueden ocurrir y la subsiguiente estabilidad de la población invasora son difíciles de estimar. Por ejemplo, a pesar de las décadas pasadas desde la introducción original en el Mar Negro hay evidencia de que la población de R. venosa no ha alcanzado su equilibrio. Zolotarev (1996) comenta que esta especie (como R. thomasiana en el original) es muy fértil y tolerante a salinidades bajas, agua poluida y deficiencia de oxígeno. Este autor también comenta que las poblaciones en el noroeste del Mar Negro no son tan abundantes como cabría esperar de acuerdo a la calidad del agua y a la disponibilidad de alimento. A pesar de la poca capacidad de predicción de la de expansión de esta especie esto no debe ser causa de desatención de los problemas ecológicos que posiblemente acarrea. Zolotarev (1990) sugiere una amplia preferencia en la dieta incluyendo los bivalvos infaunales Venus gallina, Gouldia minima y Pitar rudus. Marinov (1990) y Rubinshtein y Hiznjak (1988) identifican la depredación por R. venosa como la primera razón de la declinación de Mytilus galloprovincialis en Bulgaria. Chukhchin (1984) atribuye la casi extinción de los bivalvos nativos, Ostrea edulis, Pecten ponticus y M. galloprovincialis en el Gudaut a la depredación de R. venosa. Además, la falta de un control sobre las poblaciones de R. venosa parece haber favorecido el establecimiento de las poblaciones. Hay un claro motivo de preocupación por el impacto ecológico en el largo plazo en la costa Atlántica de América. La colección local de cápsulas ovígeras que produjeron larvas pelágicas viables, la demostrada habilidad como predador sobre especies locales y su rápido crecimiento hacia tamaños refugio sugiere una contínua expansión de esta invasión. La dispersión puede estar estimulada por el rol de Hampton Roads de gran puerto contenedor en el Atlántico hacia Europa y Asia. La opción de eliminación o erradicación de estos animales es limitada. La población local central de Rapana venosa coincide con las de la almeja comercialmente explotada Mercenaria 232 mercenaria. Los intentos a gran escala de remoción de las poblaciones de Rapana venosa en estas regiones hasta densidades funcionalmente no reproductivas podría causar un mayor disturbio sobre el hábitat de las almejas y un alto impacto sobre las pesquerías locales. Las consecuencias de no intentar la eliminación de las poblaciones locales de R. venosa son, sin embargo, mucho menos predecibles y potencialmente mucho más serias.

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