Universidade Federal de Ouro Preto Instituto de Ciências Exatas e Biológicas Departamento de Ciências Biológicas Programa de Pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais

Distribuição, biologia e estimativa populacional do entufado-baiano (Merulaxis stresemanni) (Passeriformes, Rhinocryptidae), uma espécie criticamente em perigo de extinção da Mata Atlântica.

Sueli Souza Damasceno

Orientador: Prof. Dr. Rômulo Ribon

Dissertação apresentada à Universidade Federal de Ouro Preto, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais para obtenção do Título de Mestre em Ecologia.

Ouro Preto-MG 2011

"In the end, we will conserve only what we love, we will love only what we understand, and we will understand only what we are taught.” Baba Dioum, Senegal.

“Em biologia da Conservação não há caso sem esperança; há apenas casos difíceis e casos caros.” Carl Jones.

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Resumo Características como a distribuição geográfica, comportamento reprodutivo, alimentação, interações ecológicas, territorialidade e tamanho populacional fazem parte da história natural de um indivíduo. Estes conhecimentos são essenciais para o manejo e conservação de uma espécie. A biologia reprodutiva e outras características da história de vida das aves tropicais são pobremente conhecidas. A família Rhinocryptidae compreende um pequeno grupo de aves insetívoras, residentes e territorialistas, da América do Sul, que habitam sub-bosque denso, com ninhos crípticos e difíceis de serem encontrados e, portanto, são espécies pouco estudadas. Sobre o gênero Merulaxis, pertencente a esta família, pouco se conhece, principalmente Merulaxis stresemanni, o entufado-baiano, que é uma ave rara, endêmica e ameaçada de extinção na categoria “criticamente em perigo” da Mata Atlântica e, até 1995, permaneceu desaparecida na natureza sendo novamente encontrada em 2004. O principal objetivo desta dissertação é contribuir com dados que subsidiem medidas de conservação de Merulaxis stresemanni, através de estudos sobre a sua biologia, estimativa populacional, tamanho territorial e aspectos comportamentais. Os estudos foram conduzidos no sudeste da Bahia e, principalmente, em um fragmento de Mata Atlântica entre os municípios de Bandeira-MG e Macarani- BA, local de sua redescoberta em 2004. M. stresemanni apresentou uma pequena população de quatro a seis indivíduos em um fragmento florestal entre o vale dos rios Jequitinhonha e Pardo. Apresentando tamanho territorial médio de 3,6 ha. A incospicuidade, raridade e o grau de ameaça da espécie são aqui confirmados. A modelagem de distribuição potencial gerada para M. stresemanni aponta regiões do extremo nordeste de Minas Gerais e sudeste da Bahia como sendo áreas potenciais de sua distribuição geográfica.

3 Abstract Characteristics such as geographic distribution, reproductive and feeding behavior, ecological interactions, territoriality and population size are part of the natural history of an individual. This knowledge is essential for management and conservation of a species. The reproductive biology and other life history traits of tropical are poorly understood. The family Rhinocryptidae comprises a small group of insectivorous birds, resident and territorial in South America, inhabiting dense understory. Its nests are cryptic and hard to be found, therefore thus species are poorly studied. The Merulaxis genus is party of the Rhinocryptidae family. This genus is not weel discribe. Merulaxis stresemanni (Stresemann’s Bristlefront) is a rare , endemic and endangered in category "critically endangered" of the Atlantic Forest. The specie remained missing in the nature until 2004, when was rediscovery. The main objective of this study is to contribute with data that support conservation measures of the species through studies on its biology, population estimate, territorial size and behavioral aspects. The studies were conducted in Bahia southern state-and northeast extreme of Minas Gerais state, especially in an Atlantic Forest fragment between the municipalities Bandeira-MG- and Macarani-BA, Brazil, site of its rediscovery in 2004. The Stresemann’s Bristlefront showed a single population ranged of four to six individuals in a forest fragment between the Pardo and Jequitinhonha rivers. The territorial measure of the species was 3.6 ha. In the stude it was very fide that: the incospicuidade, rarity and degree of threat of the Stresemann’s Bristlefront. . The modeling of potential distribution generated for M. stresemanni aimed northeast regions of Minas Gerais and southern Bahia as potential areas of its geographical range.

4 Agradecimetos

Ao meu pai que não presenciará esta nova etapa da minha vida, mas que sempre está na minha mente e coração. Essa dissertação é dedicada ao senhor, grande responsável por esta conquista. A minha mãe, me apoiando sempre, mesmo de longe. Obrigada por compreender minha ausência de casa e tanto tempo “enfiada” nas matas ouvindo o canto dos passarinhos; A cada um dos meus irmãos, que direta ou indiretamente, me ajudaram. Obrigada pelo carinho e compreensão; À Quésia pelas discussões e sugestões. Ao Jônatha e Queila, companhias em minhas caminhadas e corridas durante o finalzinho da elaborção deste trabalho. Ao professor, orientador e amigo Rômulo Ribon por me confiar esta pesquisa. Obrigada por me proporcionar um aprendizado científico único nos fragmentos de mata do norte de Minas Gerais e parte do sul da Bahia, além da oportunidade de conviver em meio a uma cultura riquíssima. Sou grata por mais esta orientação e por fazer parte da minha formação acadêmica e profissional. À D. Creuza e família que me receberam carinhosamente em sua casa, sempre me apoiando e auxiliando. Minha gratidão pela confiança, carinho, amizade, e preocupação com minha segurança. Ao Teco, pelo constante auxílio e prontidão em muitas empreitadas de campo desta pesquisa; Ao Alê, gerente da RPPN Mata do Passarinho, muito obrigada pela companhia e participação ativa nos meus campos, pelas discussões sobre a pesquisa e por compartilhar comigo momentos de vitórias, cansaço e frustrações; Ao Geovane Campanha, biólogo residente na região, obrigada pelo tempo que me acompanhou na pesquisa, por compartilhar comigo os apuros, cansaço e risadas em campo; Ao sêo João e família, moradores próximos à mata da Balbina, obrigada por me receber sempre carinhosamente em sua casa, pelos cafezinhos, doces e hortaliças. Obrigada pela preocupação com minha segurança na mata “cheia de onças e cobras”, pela confiança e amizade sincera; À Gerlaine, funcionária da biblioteca municipal de Bandeira, pela simpatia e atenção. Obrigada por me ceder sempre uma mesa e pelos acessos à internet.

5 Ao Léo, pelo afeto, amizade, auxílio nas empreitadas de campo e pelas diversas hospegagens em Bandeira. Ao sêo Rodnei, D. Marilene, Liliane, Nei e Corsinha, família maravilhosa que me recebeu por várias vezes em sua casa para amostragem na mata do Lodo, próxima ao minicípio de Jordânia. Obrigada pela amizade sincera, pela acolhida calorosa e pela oportunidade de participar da festa de São João; Aos moradores da pequena Vila de Ribeirão, meus agradecimentos pela amizade, confiança, pousadas, auxílio a chegar nas partes mais inacessíveis dos fragmentos e pela admiração ao trabalho da “mulher da mata” , principalmente ao sêo Acebido e dona Anita que me hospedaram em sua casa .Ao sêo Acebido que me ensinou a chegar em vários trechos da Mata do Lodo. Muito obrigada pela amizade e carinho; Ao pé- de-pano, o primeiro cavalo que me ensinou a montar e tão mansamente me conduziu aos morros da Balbina e do Lodo por milhares de vezes. Obrigada por, inocentemente, participar da minha pesquisa de forma tão ativa; Ao Conhaque, meu “melhor amigo” já no final da pesquisa, obrigada pela companhia e condução nas intermináveis trilhas íngremes da Balbina, dos Lodos I e II e trechos dos morros da fazenda Avenida, sem você seria inviável chegar a tantos lugares quase inacessíveis. Obrigada pelos relinchos ao me ver e pelos galopes voltando para casa. Ao Merulaxis stresemanni, obrigada pela oportunidade de acompanhar os últimos indivíduos sobreviventes á fragmentação na região do vale do Jequitinhonha e Pardo, privilégio que pouquíssimos ornitólogos tiveram. Obrigada pelo êxtase de lhe contemplar ainda na natureza e por me fazer sentir na pele a urgência extrema de mais batalhas pela conservação de fragmentos ainda existentes e a criação de corredores entre estes, além de muito mais pesquisas sobre as espécies raras e ameaçadas no Brasil; Aos amigos Lilian, Keici, Doug, Sonaly, Liliane, Michele e Alessandro, que mesmo de longe sempre me deram força e incentivos, pela amizade sempre. A Lilian, Keici, Doug e Sonaly, obrigada pelas hospedagens, risadas e diversão quando eu retornava do “mato”; A Liliane pelo grande auxílio com os sonogramas e pela incrível capacidade de acalmar amigas estressadas;

6 Ao amigo Chico pela modelagem do habitat do entufado-baiano, peça fundamental na montagem do quebra-cabeça da história natural da espécie. Obrigada pela prontidão, dedicação e paciência (muita paciência) mesmo à distância; Ao Cássio, Amanda e Cora (Biodiversitas) pelo grande auxílio na montagem dos mapas. Ao Ciro Albano por ceder as fotos do entufado-baiano e por contribuir com dados para esta dissertação. Ao Rubens Modesto, secretário do Programa de Pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais, pelo seu dinamismo, simpatia e compreensão. Obrigada por tudo. Aos colegas do mestrado, principalmente ao Valdir (Miojo), Vivi Wilhiam e Robert (dupla engraçadíssima) que durante estes dois anos de jornada (e principalmente na disciplina de campo) fizeram os momentos tensos se tornarem mais leves. Obrigada pela amizade e companheirismo; Agradeço também às Intituições: Fundação Biodiversitas, American Bird Conservancy (ABC) e BirdLife International, que apoiaram financeiramente esta pesquisa, sem as quais este trabalho não se realizaria. Agradecimentos especiais ao David Wiedenfeld (ABC) e à Paula Procópio (Biodiversitas). Sou grata ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais da UFOP pelo apoio financeiro (Bolsa UFOP e taxa de bancada) e pelo aprendizado, mediado pelos professores do Programa. Enfim, obrigado a todos aqueles que, de forma declarada ou não, consciente ou inconscientemente, me auxiliaram na execução deste trabalho

7 ÍNDICE

1. INTRODUÇÃO ------9

2. Material e Métodos ------15

2.1 Área de estudo ------15

2.2 Censo populacional ------20

2.3 Microhábitat ------20

2.4 Mapeamento do território------21

2.5 Comportamento ------22

2.6. Sonogramas dos cantos de macho e fêmea ------22

2. 7 Análise Estatística ------24

2.8. Modelagem de distribuição potencial de Merulaxis stresemanni ------24

3. RESULTADOS ------25

4. DISCUSSÃO ------33

5. CONSIDERAÇÕES FINAIS ------40

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ------41

7. ANEXO FOTOGRÁFICO ------51

8 1. Introdução A história natural de uma espécie inclui aspectos comportamentais, biologia populacional, distribuição espacial, seleção de habitat e estudos filogenéticos (Ricklefs 2000, Robinson et al. 2000, Winkler 2000, Primack e Rodrigues 2002, Cofre et al. 2007). Estes conhecimentos são importantes, por exemplo, para explicar padrões de raridade das espécies (Goerck 1997). A raridade é conhecida como um preditor de vulnerabilidade e um precursor de extinção e, portanto, as espécies raras precisam ser mais estudadas (Stebbins 1980, Goerck 1997, Davies et al. 2000, Hubbell 2001). Em aves, os atributos correlacionados à raridade são o tamanho corporal (Gillespie 2000), a habilidade de dispersão (Goerck 1997, Cofre et al. 2007), as características reprodutivas (Cofre et al. 2007), o nicho ecológico (Gregory e Gaston 2000), a especificidade do habitat (Goerck 1997, Gillespie 2002, Cofre et al.2007), a dieta (Gillespie 2002) dentre outros. Além da raridade, três fatores são determinantes do grau de ameaça de uma espécie: o limite de sua distribuição, a sua localização e a abundância local (Manne et al.1999, Cofre et al. 2007). Um aspecto importante em estudos de ecologia das aves é a seleção de habitat, pois ela influencia fortemente a distribuição, a densidade e o sucesso reprodutivo das espécies e, portanto, atualmente, está sendo incorporada em planos de conservação (Caughley 1994, Hallworth et al. 2008). A seleção de habitat é um processo hierárquico envolvendo uma série de decisões comportamentais inatas e adquiridas sobre o uso do habitat em diferentes escalas ambientais (Johnson 1980, Hutto 1986). Ela é influenciada por fatores como predação de ninhos, competição e limitação de comida, diferindo em termos de qualidade de habitat e do custo-benefício entre as espécies (Kennedy e Gray 1994, McCollin 1998, Jones 2001, Morton 2005). Porém, as consequências do uso e da seleção do habitat são compreendidas somente através de estudos da performance reprodutiva de uma população a longo prazo (Marra e Remsen 1997, Martin 1998, Jones 2001). Além da seleção de habitats, territórios são também importantes para a compreensão do tipo de habitat e densidade populacional (Carpenter 1987). São áreas fixas, exclusivas, bem delimitadas, que asseguram fontes de recursos como alimentos, parceiros, locais de ninhos, proteção contra predação e doenças. Podem ser defendidos pelo macho ou pela fêmea, por ambos ou por um grupo de indivíduos (Newton 1998). A defesa territorial pode englobar toda área de vida ou apenas os arredores de ninhos ou

9 dos recursos alimentares, ocorrendo ao longo de todo o ano ou apenas durante a estação reprodutiva (Newton 1998, Stutchbury e Morton 2001). O comportamento territorialista contribui com informações essencias para a conservação de espécies, uma vez que, a determinação do tamanho territorial é importante para definir a área mínima de reservas para se manter tamanhos populacionais pré-determinados de espécies ameaçadas (Perrins e Birkhead 1983, Ribon et al. 2007). Medidas territoriais podem ser correlacionadas à massa corporal de espécies com dietas similares, (Perrins e Birkhead 1983, Duca et al. 2006), no entanto, pode não ser diretamente proporcional à massa corporal (Kattan e Beltran 2002). A estabilidade de um território é influenciada pela flutuação de recursos alimentares (Capenter 1987, Jullien e Thiollay 1998, Gorrell et al. 2005), mas pode mudar independentemente da abundância de recursos alimentares (Duca et al. 2006), podendo ser atribuída à uma baixa densidade populacional (Patterson e Petrinovich 1978). Atualmente os planos de conservação têm incorporado a modelagem da distribuição potencial de espécies, pois o conhecimento sobre a distribuição geográfica tem auxiliado na implementação de estratégias de proteção de espécies ameaçadas de extinção (Godown e Peterson 2000, Guisan e Thuiller 2005). Os modelos de distribuição potencial de espécies são muito utilizados quando os limites geográficos da ocorrência de uma espécie são desconhecidos (Giovanelli et al. 2008). Estes modelos geram associações entre as variáveis ambientais e os registros de ocorrência de espécies para identificar as condições ambientais dentro das quais as populações podem ser mantidas indefinidamente. Através dessas associações eles permitem estimar a distribuição espacial do ambiente que é favorável a uma determinada espécie para uma determinada área de estudo (Austin et al. 2006) O maior desafio da conservação de espécies tem sido a destruição e fragmentação florestal (BirdLife International 2004 ), uma vez que as florestas abrigam o maior número de espécies de ambientes terrestres, quando comparadas a outros tipos de habitat (Begon 2007). A fragmentação ocorre quando uma área contígua é transformada em pequenos fragmentos isolados em meio a uma matriz de habitats diferentes da original (Wilcove et al. 1986), provocando o efeito de borda (Murcia 1995, Fahrig 2003). Este efeito é caracterizado pela modificação de parâmetros da comunidade como a distribuição e a abundância dos organismos em decorrência da fragmentação e é considerado um dos mais importantes estruturadores de comunidades em florestas tropicais primárias e secundárias (Murcia 1995, Banks-Leite et al. 2010).

10 Para algumas aves, bordas podem ser consideradas “armadilhas ecológicas”, pois podem apresentar mais locais para construção de ninhos ao mesmo tempo em que têm taxas de predação mais altas devido à maior ocorrênica de predadores, além de influenciar no sucesso de acasalamentos (Gates e Gysel 1978, Bayne e Hobson, 2001, De Santo et. al. 2002). O tipo de matriz é muito importante para determinar a ocorrência de certas espécies em fragmentos pequenos (Antogiovanni e Metzger 2005). A similaridade estrutural entre o habitat dos fragmentos e a matriz influencia a capacidade de cada espécie se locomover entre os fragmentos. Quanto mais similar, mais permeável ela será às espécies originais, funcionando como um filtro seletivo para a dispersão dos indivíduos (Pires et al. 2006). Neste contexto, corredores podem ser particularmente importantes para espécies com baixa capacidade de se mover pela matriz, especialmente para espécies com média e alta sensibilidade às alterações antrópicas, como insetívoros de sub-bosque e insetívoros de troncos e galhos (Matersen 2008). A conectividade entre populações desempenha um papel importante na manutenção da variabilidade genética, principalmente em populações isoladas (Frankham et al. 2002). Nestas populações o acúmulo de mutações deletérias, a consangüinidade, a redução na fertilidade e o aumento na mortalidade de embriões contribuem para a redução da aptidão média dos indivíduos, causando o chamado efeito “gargalo de garrafa” (Keller e Waller 2002, Primack e Rodrigues 2002, Frankham 2005). Um dos biomas mais ameaçados é a Mata Atlântica brasileira, conhecida mundialmente pela sua mega-biodiversidade, elevado número de espécies endêmicas e ameaçadas de extinção (Myers et al. 2000) e elevado grau de destruição (Laurance 2009; Ribeiro et al. 2009). A taxa de perda anual na Mata atlântica é de, aproximadamente, 0,25% ou 350 km2 (Fundação SOS Mata Atlântica 2008). Oitenta por cento dos fragmentos remanescentes da Mata Atlântica são minúsculos (abaixo de 0,5 km2), a maioria está isolada e apenas 1% da floresta original está atualmente protegida como reservas (Laurance 2009, Ribeiro et al. 2009). O bioma cobre cerca de 46% do estado de Minas Gerais e, nos últimos três anos, o estado perdeu 32.728 ha. No estado da Bahia, a Mata Atlântica cobre 33% de seu território e, nos últimos três anos, sofreu uma perda de 24.148 ha (Fundação SOS Mata Atlântica e INPE 2008). Os efeitos da fragmentação florestal, tanto na Mata Atlântica brasileira quanto em outros biomas, têm sido documentados por vários autores em grupos de borboletas

11 (Brown e Hutchings 1997, Ries e Sisk 2010), besouros (Davies et al. 2000) répteis (Dodd 1990, Bell et al. 2006), anuros (Tocher et al. 1997, Bell et al. 2006, Metzger et al. 2009), pequenos mamíferos (Pardini et al. 2005, Vieira et al. 2009, Metzger et al. 2009), morcegos (Faria 2002), além de aves (Trzcinski et.al. 1999, Rosenberg et al. 1999, Anjos 2001, Ribon et al. 2003, Vergara e Simonetti 2004, Antogiovanni e Metzger 2005, Uezu et al. 2005). Embora alguns grupos de aves mostrem respostas semelhantes ao efeito da fragmentação (Uezu et al. 2005), os efeitos desta podem ser diferentes para cada espécie (Trzcinski et al. 1999, Rosenberg et al. 1999, Anjos 2001, Vergara e Simonetti 2004, Antogiovanni e Metzger 2005, Uezu et al. 2005). Em aves da Mata Atlântica, a sensibilidade à fragmentação varia do centro para a periferia da distribuição geográfica das espécies (Anjos 2006). Aves insetívoras de sub-bosque são especialmente vulneráveis à fragmentação florestal, ao efeito de borda e distúrbios relacionados (Stouffer e Bierregaard 1995; Stratford e Stouffer 1999; Sigel et al. 2004, Cofre et al. 2007). A dispersão limitada de certas espécies contribui para esta vulnerabilidade (Develey e Stouffer 2001; Castellon e Sieving 2006; Vergara e Simonetti 2003, Ribon 2003), em especial espécies da família Rhinocryptidae (Sieving 1996, Sieving et al. 1999, De Santo et al. 2002, Vergara e Simonetti 2003, Willson 2004, Castellón e Sieving 2006, Cofre et al. 2007, Willson e Pendleton 2008, Vergara e Armesto 2009). A família Rhinocryptidae é um pequeno grupo de aves neotropicais, com a maioria das espécies ocorrendo no sudeste da América do Sul, fortemente associadas a sub-bosques florestais densos, sombreados e úmidos (Ridgely e Tudor 1994, Sick 1997, Reid et al.2004). No Brasil é representada pelos gêneros Liosceles, Psilorhamphus, , e Merulaxis restritos, em sua maioria, às regiões serranas do sudeste do Brasil. Possuem hábitos terrícolas e alimentam-se de pequenos invertebrados como insetos, aranhas, moluscos, etc. (Sick 1997). Este grupo é composto por espécies de distribuição restrita, particularmente sensíveis à fragmentação florestal, apresentando baixa abundância em fragmentos pequenos e aversão à áreas com pouca cobertura vegetal e campos abertos (Sieving et al. 2000, Vergara e Simonetti 2003, Castellon e Sieving 2006). São residentes, territorialistas e seus ninhos são crípticos e difíceis de serem encontrados (De Santo et al. 2002). O grupo mais estudado desta família é o gênero Scytalopus, que contém cerca de trinta e oito espécies distribuídas em toda América Latina (Remsen et al. 2011). São

12 pássaros pequenos, de coloração cinza escura e que se caracterizam por voarem pouco e a curtas distâncias (Ridgely e Tudor 1994, Mata 2005). Estas espécies habitam o sub- bosque de florestas úmidas nos Andes, América Central e Brasil. As espécies brasileiras distribuem-se principalmente na região sul e sudeste, habitando a Mata Atlântica e as florestas de galeria do Planalto Central (Ridgely e Tudor 1994, Sick 1997). Até o presente momento existem cinco espécies descritas de Scytalopus no Brasil, sendo que uma (S. iraiensis) é considerada globalmente ameaçadas de extinção e uma segunda recebe o status de quase ameaçada (S. novacapitallis) (Mata 2005). Seus ninhos são descritos como estruturas globulares ou em formato de taça, compostos de capim, musgos ou raízes. Usualmente localizados entre raízes ou em cavidades do próprio solo (Skutch 1972, Stiles 1979, Rosenberg 1986, Sick 1997, Greeney e Gelis 2005, Greeney et al. 2005). O gênero Merulaxis (Lesson 1830), pertencente à família Rhinocryptidae, foi criado com apenas duas espécies, Merulaxis ater e M. rutilus (Lesson 1830). Posteriormente verificou-se que os espécimes analisados eram ambos de M. ater (Berla 1957). Através da análise de espécimes do Museu Nacional do Rio de Janeiro foi descrita M. a. rinolopha. Esta subespécie diferia de M. ater ater pelo comprimento da asa e da cauda (Berla 1957). No entanto, através de exemplares de Merulaxis colecionados em museus provenientes da região de Salvador no estado da Bahia, entre 1831 e 1838 e outro, proveniente da região de Ilhéus também na Bahia, em 1945, percebeu-se que um dos exemplares correspondia a uma espécie distinta de M. ater. A nova espécie foi denominada Merulaxis stresemanni (entufado-baiano) (Sick 1997). O macho de Merulaxis ater possui 17 cm e 37,2 g e a fêmea 33 g. Ambos possuem penas frontais alongadas, a cauda longa e larga e tarsos fortes. Machos possuem a plumagem negra-plúmbea com o uropígio e abdômem pardacento, a fêmea é parda com as partes inferiores acaneladas (Sick, 1997). Apresenta distribuição restrita às florestas ombrófilas, em matas do sudeste do Brasil, abrangendo desde o sul da Bahia até ao sul de Santa Catarina (Birdife International, 2004). Esta espécie foi considerada quase ameaçada de extinção devido à perda de habitat, principalmente em áreas de planícies (Birdilife International 2004). A construção de um ninho desta espécie só foi observada em 2007, no Rio de Janeiro. Essa escassez de infomações deve-se, em parte, ao seu comportamento furtivo e micro-hábitat denso, que dificultam sua observação (Thorns e Bernardo 2009).

13 Merulaxis stresemanni difere de M. ater por ser maior e possuir bico, tarsos, dedos e unhas mais grossos, medindo 20,7 cm (Sick 1997). A fêmea possui a parte dorsal marrom-escuro com tonalidades pretas. As costas e as margens das rêmiges são levemente tingidas de ferrugem. A parte interna das rêmiges e da cauda são marrons levemente mais claro que o dorso. Loros, parte inferior do pescoço e peito são de intensa cor ferrugem. Nos lados do pescoço essa cor passa sucessivamente para o marrom-escuro das partes superiores (anexo, foto 8). O macho não apresenta a cor ferrugem como a fêmea. A parte anterior do corpo é de tonalidade cinza azulada escura. A parte posterior, incluindo flancos e abaixo da cauda é de tonalidade marrom-oliváceo (anexo, foto 7). Tanto o macho quanto a fêmea possuem um pequeno topete de penas eriçadas na base superior do bico (Sick, 1997). M. stresemanni é endêmico da Mata Atlântica, ocorrendo pontualmente no leste da Bahia, ao sul de Salvador, e no extremo nordeste de Minas Gerais. Era a única espécie de sua família totalmente desconhecida na natureza e “já caminhava para a condição de ser considerada extinta antes mesmo de ser realmente conhecida e de ter a sua validade contestada” quando, em 1995, foi registrado e gravado na fazenda Jueirana (Una-Bahia). Apenas um indivíduo macho foi observado e, embora outras tentativas de observação da espécie no mesmo local e imediações tenham sido feitas, não ocorreram mais registros (Baudet 2001). Espécie rara e endêmica, o entufado-baiano encontra-se ameaçado de extinção na categoria “criticamente em perigo” (CR) (Fundação Biodiversitas 2009, IUCN 2009). Ainda na década de 60, Helmut Sick, percebeu que o entufado-baiano já poderia estar severamente ameaçado devido à devastação de matas mais espessas do sul da Bahia (Sick 1997). Em 2004, uma pequena população de M. stresemanni foi registrada no Vale do Jequitinhonha, durante um inventário da fauna da região mediado pelo Ministério do Meio Ambiente através do Programa Nacional de Biodiversidade-PROBIO (Ribon et al. 2005). O fragmento florestal onde ocorreu redescoberta de M. stresemanni está inserido na zona de florestas úmidas do Vale do Jequitinhonha, constituindo-se em um importante remanescente de Mata Atlântica (CI et al. 2000), considerada uma região de "Extrema Importância Biológica" devido à presença de várias espécies raras e ameaçadas na região (Drummond et al. 2005). Entretanto, poucos estudos foram conduzidos na região (Rylands et al. 1998, Melo et al. 2002, Moura 2003, Melo 2004). O entufado-baiano requer prioridade de conservação devido ao seu endemismo, ao grau de ameaça, à minúscula população confirmada até agora e à contínua

14 degradação e destruição de seu habitat. Sendo assim, o objetivo principal deste trabalho é contribuir para a conservação de Merulaxis stresemanni através do estudo da sua história natural, distribuição, tamanho populacional e definição do tamanho territorial da espécie.

2. Material e Métodos 2.1 Área de estudo A principal área de estudo foi a Mata da Balbina (antiga Faz. Sossego do Arrebol) (extremos norte-sul: 24 L 0337028,61/ UTM 8252770S-24 L 0337854,83/ UTM 8251307,00), onde a espécie foi redescoberta em 2004 (Ribon et al. 2005). Esta área localiza-se no Vale do Jequitinhonha, na divisa dos estados de Minas Gerais (municípios de Bandeira e Jordânia) e Bahia (município de Macarani), inserida em um fragmento florestal de 3000 ha. Pequena porção deste fragmento, 585, 86 ha foi adquirida pela Fundação Biodiversitas, em parceria com a American Bird Conservancy e convertida em Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN), recebendo o nome de RPPN Mata do Passarinho (Bird Conservation 2005). O restante do bloco florestal se constitui em várias fazendas com porções de Mata primária e secundária. A porção deste fragmento florestal mais próximo ao município de Jordânia é popularmente conhecida como Mata do Lodo (Figuras 1 e 2). A topografia desta região é acentuada, com escarpas inclinadas e a principal formação vegetal é a Floresta Ombrófila Densa, com porções relativamente intactas e outras apresentando alta interferência antrópica, principalmente devido à intensa extração ilegal de madeira e incêndios florestais recentes (anexo, fotos 2 e 3). Esta área compreende um dos últimos fragmentos de floresta conservada no nordeste de Minas Gerais e o sul da Bahia, abrigando um grande número de mamíferos e aves ameaçadas (Machado et al. 2005, Ribon et al. 2005). O clima da região é quente e úmido. A média anual de precipitação dos últimos trinta e um anos é de 22,5 mm (INMET 2010). Durante o período de amostragem do entufado-baiano as chuvas ocorreram praticamente todos os meses do ano, sendo que outubro, novembro e parte de dezembro foram os mais secos (obs. pessoal). A altitude local varia de 400 a 950 metros (obs. pessoal). Além do fragmento florestal entre Bandeira e Macarani outras seis áreas foram amostradas (Tabela 1 e Figura 3).

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Figura 1 Localização do fragmento florestal entre os municípios de Bandeira-MG, Jordânia-MG e Macarani- BA. (http://www. ibge.gov.br/home/geociencias/cartogramas/mesorregiao.html). O mapa um é baseado nas subdivisões de messorregiões segundo o Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE 2010). Estas subdivisões congregam diversos municípios de uma área geográfica com similaridades econômicas e sociais.

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Mata do Lodo

Figura 2 Localização da RPPN Mata do Passarinho no fragmento florestal entre Bandeira-MG, Jordânia-MG e Macarani-BA.

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Tabela 1: Localização e principais caraterísticas das áreas amostradas no extremo nordeste de Minas Gerais e sudeste da Bahia.

Local Município/ Coordenadas Tamanho Pontos Período de Vegetação Altitude Aspecto geral Estado (ha) amostrados amostragem (m) da vegetação (n)

Rebio Uma Uma-BA 24 L 0493588/ 7.022 30 16/06 a 19/06/2010 FODSM < 100 FP + FS UTM 8320090

24 L 0484566/ Fazenda Jueirana Uma-BA UTM 8319743 +/- 200 35 20/06 a 23/06/2010 FODSM <150 FP + FS

24 L 0439242/ RPPN Serra Bonita Camacan-BA UTM 8298109 7.500 25 17/05 a 20/05/2010 FODSM 200-950 FS.

RPPN 24 K 0486394/ Estação Veracel Porto Seguro-BA UTM 8194359 6.069 36 19/04 a 23/04/2010 FUP < 100 FP + FS .

24 K 0285585/ RebioMata Escura Jequitinhonha- MG UTM 8192619 51.000 26 05/10 a 08/10/2009 FESBM 700-1020 FP + FS

16/03 a 19/03/2010 24 K 0301255/ Fazenda Limoeiro Almenara- MG UTM8223883 400 25 09/12/ a FESSM/ 400 – 880 FP+FS 12/12/2009 FODSM

RPPN Mata do Bandeira-MG 24 L 0337513/ 600 115 25/08/09 FODSM/FESM 400-950 FP + FS Passarinho UTM 8251675 a30/06/2010

Legenda: RPPN = Reserva Particular do Patrimônio Natural -REBIO= Reserva Biológica/FP= floresta primária-/ FS= Floresta Secundária/FODSM= Floresta Ombrófila Densa Submontana- FESBM= Floresta Estacional Semidecidual Baixomontana-/FUP= Floresta úmida de planície (Mata Atlântica de Tabuleiro) (Oliveira-Filho e Fontes 2000).

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Figura 3 Locais de amostragem do entufado-baiano, incluindo áreas no extremo nordeste de Minas Gerais e sudeste da Bahia.

As amostragens ocorreram no período de 24 de agosto de 2009 a 30 de junho de 2010. Ao todo, foram amostrados 292 pontos, sendo 115 no fragmento de Bandeira / Macarani. A distância entre os pontos de amostragem foi de 200m. Procurou-se cobrir o máximo possível de todas as áreas de amostragem, sendo estas buscas direcionadas, incluindo principalmente locais contendo grotas e vegetação mais densa. No entanto, áreas mais planas e com vegetação menos densa foram também amostradas. Grande esforço amostral foi dedicado a fragmento de Bandeira/Macarani, no entanto, a porção final, localizada no município de Jordânia, não foi inteiramente amostrada devido à dificuldade de acesso. Cada área foi amostrada em meses diferentes do ano. Apenas o fragmento principal foi amostrado durante todo o período da pesquisa devido à coleta de dados comportamentais e delimitação territorial.

2.2 Censo populacional Foram amostrados 292 pontos, a maioria foram feitos no interior dos fragmentos, e para a enumeração dos indivíduos usou-se a contagem por pontos com auxílio de playback (Bibby et al. 1997). Em cada ponto emitiu-se playback de vozes de macho e fêmea, distando 200 metros entre si. Para cada ponto repetiu-se playbacks por sete vezes. Cada canto ou chamado obtidos em resposta aos playbacks foram considerados como um indivíduo. O deslocamento entre os pontos de emissão dos playbacks foi feito rapidamente na tentativa de minimizar as chances de se amostrar o mesmo indivíduo duas vezes. Esse cuidado foi fundamental porque neste estudo não foi usado nenhum tipo de marcação nos indivíduos.

2.3 Microhábitat Indivíduos de Merulaxis stresemanni foram preliminarmente observados na Mata da Balbina, sempre em locais com cipós, bambus nativos, palmitos (Euterpes edulis e outras Palmaceae), folhas grandes e secas na serrapilheira, tanto de embaúba (Cecropia spp.) como de outras espécies com folhas pentâmeras grandes e grandes troncos podres caídos. Sendo assim suspeitou-se que elementos fossem importantes componentes do micro-habitat da espécie e procedeu-se à sua quantificação para se tentar verificar a preferência de M. stresemanni pelos mesmos.

20 A medição foi feita nos 292 pontos amostrados, utilizando-se um quadro de alumínio de 50 x 50 cm, com uma grade de barbante totalizando 25 quadrados cobrindo uma área de 2,5 m2 (Cerqueira e Freitas 1999). O quadro foi usado à altura dos olhos, com os braços estendidos, contando-se quantos quadrados eram preenchidos por cada uma das variáveis acima. Em cada ponto, foram medidas as porcentagens de cobertura de cipós, bambus e palmitos preenchendo a superfície do quadro, na direção dos quatro pontos cardeais, tomados com bússola. A porcentagem de cada variável em um ponto foi obtida utilizando-se a média das quatro medidas feitas nos quatro pontos cardeais. As variáveis “folhas grandes secas” e “troncos podres” foram avaliadas quanto à sua presença.

2.4 Mapeamento do território Para delimitação territorial usou-se o mapeamento por playback (Falls 1981), de dezembro a março de 2010, na Mata da Balbina. Playbacks de canto de macho e fêmea foram usados, sendo emitidos a cada 200 m. Todas as gravações usadas como playback foram gravadas na Mata da Balbina. As aves respondem ao playback aparentemente para avisar a um intruso que a área já se encontra ocupada, uma vez que o canto é um display de ameaça (Falls 1981). O uso da técnica de playback é vantajoso porque aumenta o número de observações possíveis, potencializando a eficiência da amostragem de espécies raras, inconspícuas e esquivas (Marion et al.1981, Johnson 1980). Nesta técnica, a qualidade e a origem das gravações são importantes. Devido à variações de raça e dialetos o uso de playbacks de gravações locais são mais eficientes (Johnson 1981). Apesar da eficiência deste método, ele pode não ser vantajoso se usado indiscriminadamente. Por exemplo, em períodos reprodutivos, visitas repetitivas todas as manhãs podem alterar delimitações de um território porque o indivíduo pode entender que possui um vizinho (Johnson et al. 1981). Devido principalmente ao tamanho populacional e a falta de conhecimento sobre o comportamento da espécie evitou-se o uso de playbacks em um mesmo local em dias consecutivos. Após a primeira resposta em cada ponto, o gravador era levado em outras direções para verificar se o indivíduo o seguia, respondendo ao playback, até o limite de seu território. Assim, o gravador foi movido em zigue-zague dentro e fora do suposto território, marcando-se no GPS as coordenadas dos pontos onde a ave acompanhou o playback. Quando a ave parava de responder ao playback considerou-se que o local do seu último registro correspondia ao limite do seu território.

21 Os pontos de vocalização dos indivíduos foram determinados e registrados com auxílio de GPS (Garmin e-trex Vista HCx), para se calcular a área utilizada por um indivíduo. A união dos pontos extremos em que cada indivíduo foi localizado considerou-se como o limite de cada território, de acordo com a técnica do Mínimo Polígono Convexo, que consiste em unir os pontos de registros mais externos, traçando o menor polígono sem admitir concavidades (Odum 1955). Assim, todo o espaço defendido por cada indivíduo foi considerado seu território. Quando dois ou mais indivíduos eram detectados em áreas vizinhas, estabeleceu-se então que a distância média entre os dois era o limite territorial. Os pontos extremos de cada território foram plotados em uma imagem de satélite da área e a área do maior polígono foi calculada utilizando-se o programa ArcGis versão 9.2.

2.5 Comportamento Os dados comportamentais de M. stresemanni foram coletados na Mata da Balbina ao longo de 26 h de amostragem em que foi possível ter contato visual com algum indivíduo. Deste total, 20 horas foram de observação de fêmeas e seis horas foram utilizadas na observação do único macho registrado (Tabela 2). Para a descrição do comportamento previu-se a utilização do método de “scan” (Altmann 1974), que consiste em amostrar, em um dado intervalo de tempo, todas as atividades do indivíduo. No entanto, este método foi descartado por se mostrar inadequado para M. stresemanni devido à grande dificuldade em se poder observá-lo durante intervalos de tempo regulares, mesmo quando próximo do observador. Dados de sua conduta comportamental foram então coletados ad libitum, durante os breves momentos de sua visualização, geralmente após o uso de playback. Devido ao seu comportamento arredio e habitat denso e escuro, em muitos momentos foi necessário o uso constante de playback para não se perder de vista o indivíduo objeto de observação. Desse modo, na medida do possível, o comportamento das aves foi observado, anotando-se todas as condutas comportamentais, o tempo de observação, a coordenada do local, a hora, o sexo e o número de indivíduos (Tabela 2). As categorias comportamentais foram baseadas em padrões já descritos e classificados funcionalmente como: Manutenção, Locomoção, Alimentação e Vocalização (Remsen e Robson 1990).

2.6. Sonogramas dos cantos de macho e fêmea

22 A partir da vocalização de três indivíduos fêmeas e apenas um indivíduo macho foram gerados sonogramas dos cantos através do programa Raven Lite 1.0 (Charif et al. 2006). Para analisar as diferenças na vocalização entre os sexos, mediu-se para cada canto (n=3) o número de notas, a frequência (em kHZ) das notas e a duração e o intervalo entre as notas.

Tabela 2. Pontos e o tempo de observação do comportamento de indivíduos encontrados.

Data Local Horário Coordenada (UTM) Nº de Sexo Tempo de indivíduos observação (minutos) 25/08/09 Balbina 9:30 24L0337839/ 1 Fêmea 5 8251673 25/08/09 Balbina 9:55 24 L 033786/ 1 Fêmea 3 98251643 29/08/09 Lodo 9:40 24 L 0337536/ 1 Fêmea 10 8255497 26/10/09 Balbina 9:50 24 L 0337434/ 1 Fêmea 80 8251782 15/11/09 Balbina 5:30 24 L 0337513/ 1 Fêmea 30 8251675 17/11/09 Balbina 7:40 24 L 0337575 / 1 Fêmea 5 8251725 27/11/09 Balbina 10:27 24 L 0337611 1 Fêmea 120 /8251731 28/11/09 Balbina 7:26 24 |L 0337869/ 1 Fêmea 70 8251643 28/11/09 Balbina 10:50 24 L 0337500/ 1 Fêmea 5 8251807 11/03/10 Balbina 7:55 24 L 0337378/ 1 Fêmea 25 8252239 29/05/10 Balbina 8:20 24 L 0337523 / 1 Fêmea 120 8252108 01/06/10 Balbina 9:25 24 L 0337710/ 1 Fêmea 60 8252206 01/06/10 Balbina 12:00 24 L 0337466/ 1 Macho 110 8251859 28/06/10 Balbina 8:40 24 L 0337459/ 1 Macho 120 8252016 30/06/10 Balbina 10:35 24 L 0337475/ 1 Macho 115 8251836

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2. 7 Análise Estatística Foram analisadas sete variáveis que poderiam influenciar a presença da espécie em um micro-habitat: altitude, cipó, troncos podres, folhas grandes na serrapilheira, palmito e bambu. Estas variáveis foram quantificadas em todos os pontos de amostragem do entufado-baiano. Para analisar a relação existente entre estas variáveis e a presença do entufado-baiano nos pontos de amostragem usou-se a regressão logística em modelos gerais linearizados (GLM) com correção binomial das variáves através da plataforma R (R Development Core Team 2010).

2.8. Modelagem de distribuição potencial de Merulaxis stresemanni Para a elaboração do modelo de distribuição foram utilizadas coordenadas geográficas de pontos de registros históricos da espécie (Berla 1957, Paynter e Traylor 1991, Sick 1997, Baudet 2001) e do registro mais atual, em 2004 (Ribon et al. 2005) (Figura 4). Apesar de registros hstóricos na região de Salvador e Belmonte, estas localidades não foram usadas nesta modelagem devido à incerteza dos locais de coletas. Além disto, estas duas áreas encontram-se atualmente muito fragmentadas, impossibilitando compreender onde a espécie foi registrada. As variáveis abióticas usadas na geração do modelo foram: precipitação anual, sazonalidade da temperatura (coeficiente de variação), precipitação no trimestre mais úmido, precipitação no trimestre mais quente, precipitação no trimestre mais frio, temperatura máxima do mês mais quente, modelo digital de elevação do terreno (altitude), inclinação do terreno (declividade) e tipo de vegetação. Todas estas variáveis abióticas utilizadas foram obtidas no banco de dados bioclimáticos do Worldclim (www.worldclim.org). Para o cálculo de distribuição potencial o algoritmo utilizado foi o MAXENT, com o auxílio do software homônimo (Phillips et al. 2006). Este algorítmo utiliza uma grande amostragem de pontos disponíveis da área de estudo, contrapondo-os com os dados de presença da espécie. Posteriormente, o modelo obtido foi importado para o sistema de informação geográfica, usando-se a plataforma SIG para a construção do mapa de distribuição potencial.

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Una-BA

Bandeira-MG Ilhéus-BA

Figura 4: Localidades de ocorrência de M. stresemanni no fragmento principal deste estudo (RPPN Mata do Passarinho- extremo nordeste de Minas Gerais) e outros pontos de ocorrência registrados na literatura: Ilhéus e Una- sudeste da Bahia, usados para a modelagem de habitat potencial de Merulaxis stresemanni.

3. Resultados Durante todo o período de estudo, M. stresemanni foi registrado em apenas dois locais do fragmento florestal Bandeira-Macarani: na Mata da Balbina/RPPN Mata do Passarinho e na Mata do Lodo (Figura 5). Foram registrados de quatro a seis indivíduos, destes, apenas um macho foi registrado (razão sexual: 5:1). Apesar de seu registro no município de Una-BA em 1995 (Baudet 2001), o entufado-baiano, não foi registrado na fazenda Jueirana e nem na REBIO Una durante esta pesquisa.

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Mata do Lodo

Figura 5 Pontos de ocorrência de M. stresemanni na RPPN Mata do Passarinho e na mata do Lodo, município de Bandeira Jordânia, Minas Gerais, e Macarani, Bahia.

As áreas de registro histórico do entufado-baiano e coleta de exemplares, Ilhéus, Belmonte e Salvador, entre 1831 a 1838 e em 1945, encontram-se altamente antropizadas. Este fato somado à incerteza das localidades de coleta de indivíduos (Berla 1957, Sick 1997, Paynter e Traylor 1991, Peters 2004), dificultou, em parte, as amostragens nesta pesquisa. Esta carência de informações sobre os locais exatos de coletas e o fato de essas localidades apresentarem pouquíssimos remanecentes de mata, principalmente Salvador, dificulta a compreensão da distribuição desta espécie. No entanto, principalmente através de parcas informações sobre os exemplares colecionados em museus (Museu Nacional do Rio de Janeiro, Museu de Zoologia de Berlim e o Museu Seckenberg em Frankfurt (Berla 1957, Paynter e Traylor

26 1991, Sick 1997, Baudet 2001), e, apesar da imprecisão das localidades, foi possível montar em um mapa pontos históricos de registros do entufado-baiano (Figura 6). Esta distribuição histórica aponta áreas de Mata Atlântica Ombrófila Densa, apresentando relevo ondulado e altitudes inferiores a 200m. A região do município de Una apresenta características semelhantes. No entanto, o registro atual ocorreu em altitudes acima de 600 metros.

Figura 6. Mapa das localidades de registros históricos de M. stresemanni.

A partir de registros históricos e atuais do entufado-baiano e a associação entre variáveis ambientais e topográficas foi gerado o mapa da distribuição potencial de M. stresemanni, indicando as regiões de maior adequabilidade ambiental para a presença da espécie (Figura 7). As variáveis ambientais e topográficas que mais contribuíram para esta modelagem foram precipitação anual, sazonalidade da temperatura (coeficiente de variação), precipitação no trimestre mais úmido, precipitação no trimestre mais quente, precipitação no trimestre mais frio, temperatura máxima do

27 mês mais quente, modelo digital de elevação do terreno (altitude), inclinação do terreno (declividade) e tipo de vegetação. No entanto, a variável “precipitação anual” foi a que mais importante na a geração do modelo, por apresentar maior variação.

Figura 7: Mapa da distribuição potencial de M. stresemanni com a barra colorida em escala crescente indicando as regiões com maior adequabilidade ambiental para a existência da espécie.

Comportamento e Seleção de habitat No fragmento principal deste estudo, que inclui a RPPN Mata do Passarinho, a espécie foi registrada até o presente momento principalmente em “grotas” em locais de altitudes variando de 600 a 930 m, com sub-bosque úmido e sombreado (n=23), apresentando troncos largos e podres (n=20), serrapilheira espessa, com abundância de folhas grandes e presença de cipó (n=17). A serrapilheira nos locais onde a espécie foi encontrada era formada por folhas palmadas, grandes e

28 semi-enroladas, de Cecropia spp. e a outras espécies de árvores com o formato da folha e tamanho muito semelhantes àquelas. Os indivíduos reviram as folhas grandes na serrapilheira à procura de insetos, sendo registradas fêmeas se alimentando de coleópteros n=1, (cerca de 2 cm de comprimento) e lepidópteros (n=1, cerca de 2,5 cm de comprimento). Tanto macho quanto fêmea foram observados (n=1) atravessando pequeno trecho de área aberta, uma trilha de cerca de um metro de largura e árvores com copas fechadas. Este comportamento ocorreu em resposta ao playback. Em todo o período de observações de seu comportamento o entufado-baiano apresentou os mesmos modos de forrageamento (caminhando rapidamente sobre a serrapilheira e revirando as folhas do chão, pesquisando embaixo de troncos e buracos formados pela deposição de folhas e gravetos). O entufado-baiano apresentou também sempre as mesmas manobras de ataque à presas (investidas diretas), de locomoção (caminhando ou pulando), usando sempre o mesmo estrato, forrageando diretamente sobre o chão. O tipo de locomoção mais observado foi caminhar (n=10). Os indivíduos foram vistos se locomovendo por pulos quando estavam atacando presas (n=3). Em 100% das vezes que foi visto forrageando (n=10), a espécie forrageava diretamente sobre o chão. Nunca foi registrada sobre arbustos. A altura máxima registrada foi de 80 cm acima do chão, quando subia nos galhos secos para cantar em resposta ao playback. O entufado-baiano possui comportamento solitário e arisco e não foi registrado em bandos mono-específicos ou mistos. No dia 12/11/09 uma fêmea foi observada muito próxima à bando de aves de sub-bosque seguindo formigas de correição, por cerca de seis minutos, não se agregando a este bando. Em outro momento, outro indivíduo respondeu ao playback próximo a um bando misto, porém não foi observado acompanhando-o. Em 30 de junho de 2010, uma fêmea foi observada forrageando sozinha a cerca de menos de 100 metros de um local onde um macho também forrageava sozinho. No entanto, ambos foram vistos em horários diferentes, a fêmea às 08h15min e o macho, às 09h15min. Desde agosto de 2009 apenas fêmeas responderam a playbacks, sendo também visualizadas. No entanto, em 01 de junho de 2010 um macho respondeu ao playback pela primeira vez. Este indivíduo foi registrado no mesmo local onde uma fêmea foi também observada por diversas vezes. Fêmeas responderam ao playback em, praticamente, todos os meses de procura (final de agosto/2009 a junho/2010), principalmente no período de outubro a março, com esforços de

29 amostragem equivalentes entre os meses de observação (mínimo 15 dias) (Figura 8). É válido ressaltar que em dezembro menos amostragens foram realizadas. Durante os dez meses de amostragem obteve-se vinte respostas ao playback e ouviu-se canto espontâneo apenas por três vezes. Os cantos espontâneos se deram em dias chuvosos ou muito úmidos. Porém, não ocorreram registros de casais e nenhuma atividade reprodutiva foi registrada durante a pesquisa. Um macho da espécie só foi observado após nove meses de estudo. No entanto, um registro avulso ocorreu em dezembro de 2010 quando foi observado um casal pareado na Mata da Balbina (observação de Alexandre Enout e Ciro Albano).

Vocalização de M . stresemanni x meses de amostragem

5

4 3

2

Vocalização 1

0

9 09 /09 09 09 10 10 10 10 / t v/ z/ / an/10 fev/ ago/0 set ou no de j mar/ abr/ mai jun/10

meses

Figura 8. Respostas de M. stresemanni ao playback durante o período de amostragem.

As condutas comportamentais de Merulaxis stresemanni consistiram em nove atos visuais e quatro sonoros: Manutenção Apenas uma conduta comportamental foi registrada nesta categoria: Descanso - A ave pousada sobre um galho seco na posição vertical, a menos de 80 cm do chão, descansa com a cabeça voltada para trás, escondida sob as penas do pescoço, por cerca de 30 segundos. Locomoção Apenas quatro condutas comportamentais foram registradas nesta categoria: Vôo, Pulo, Caminhar e Escalar. Vôo - A ave voa a menos de um metro do chão, atravessando pequeno trecho de área aberta (cerca de um metro) em resposta ao playback realizado do outro lado da trilha.

30 Pulo - A ave locomove-se por pulos curtos a partir de galhos secos (a poucos centimetros do chão) para o chão ou através da serrapilheira densa, principalmente quando está atacando presas. Caminhar - Caminha de forma silenciosa sobre a serrapilheira, sempre revirando folhas secas, adentrando locais formados pela deposição de galhos, folhas secas e troncos. Este tipo de locomoção foi a mais observada. Escalar - A ave escala com facilidade as áreas em declive, forrageando embaixo dos locais formados pelos galhos, folhas secas e troncos úmidos. Sua cauda um pouco longa parece auxiliar no equilíbrio nessas escaladas. Alimentação Quatro condutas comportamentais foram identificadas nesta categoria: Procura Manipulação de presas, Bater, Engolir. Procura-A espécie procura pelos itens alimentares adentrando locais escuros e úmidos, sempre caminhando sobre a serrapilheira, revirando as folhas no chão. O entufado-baiano realizou ainda outras duas formas de procura: Arrastar dos dois pés no substrato, afastando as folhas secas no chão e investidas com a parte superior do corpo sobre o substrato para afastar folhas secas. Manipulação de presas - Investidas apenas com o bico sobre uma presa. Bater-A ave bate a presa várias vezes no chão para remover as partes duras. Comportamento observado em uma fêmea comendo um coleóptero. Engolir-uma fêmea foi observada engolindo uma pequena mariposa sem nenhuma manipulação da presa. Vocalização Tanto macho quanto fêmea sobem em galhos secos mais elevados para cantar. Enquanto cantam, permanecem parados, com o pescoço elevado e a cauda aberta. Este comportamento foi observado nos indivíduos após resposta ao playback. Quatro tipos de vocalizações foram identificados entre macho e fêmea; três tipos de cantos e um tipo de chamado. Para fêmeas foram observados dois tipos de vocalização, além do chamado. Vocalização com vários “repiques” no final da sequência (observado nos cantos espontâneos e em resposta ao playback) e uma vocalização bem diferente que ocorreu também em resposta ao playback de voz de macho, apresentando-se mais grave e mais baixa. Para macho e fêmeas foi identificado um mesmo chamado.

31 Para o único indivíduo macho registrado neste estudo identificou-se apenas um tipo de canto, além do chamado, o qual é semelhante ao da fêmea. O canto do macho inicia-se com a mesma sequência de notas que o da fêmea, apresentando, porém, notas marcadamente descendentes no final da sequência (Figura 9). Macho e fêmea são distinguidos pela vocalização (Figura 9).

Frequência

Macho

Fêmea Tempo

Figura 9 Sonograma de cantos de macho e fêmea de M. stresemanni, respectivamente.

O canto do macho é mais prolongado que o de fêmeas (número médio de notas no canto do macho=84 e no canto de fêmeas=77) (Figura 9). Para fêmeas (n=3 vocalizações) a duração das notas é de 0,065 s. Para macho(n=3 vocalizações) a duração das notas foi de 0,055. No canto do macho o intervalo médio entre as notas foi de 0,15 s e no canto de fêmeas foi de 0,07 s. A maior frequência foi conferida para a voz da fêmea, 1.959 KHZ, sendo 1.667 KHZ encontrada para o macho. A principal diferença entre os cantos do macho e da fêmea está no final da sequência de ambos, em fêmeas, as notas finais são espaçadas, o que não ocorre com a voz do macho. Este padrão foi observado em 100% dos cantos de fêmeas (em resposta ao playback e nos cantos espontâneos) (Figura 9).

Tamanho do território Apenas territórios de fêmeas foram delimitados. Cerca de dez pontos foram usados para medir cada território. Totalizando cerca de 15 horas de amostragem entre os três indivíduos. A média do território dos indivíduos foi de 3,6 ha (n=3) (Figura 10).

32

Figura 10. Figura de três territórios de M. streseamanni na mata da Balbina, a partir de áreas defendidas por três indivíduos usando o método de playback.

Das variáveis analisadas, em todas as áreas deste estudo, apenas cipós (ß=0,03886; p=0, 0006) e troncos (ß=2,342; p=0, 02) foram significativos, ou seja, estão relacionadas com a presença da espécie nos pontos amostrados. As outras variáveis analisadas não foram significativas: serrapilheira com folhas grandes (ß =-1.4316; p=0,07), altitude do ponto (ß=0.001717; p=0,6); bambu (ß=-13.2324; p=0,9); palmito (ß=-4.279, p = 0,9) e cobertura do dossel (ß=0.04261; p=0,3).

4. Discussão Este trabalho reafirma que M. stresemanni é uma espécie inconspícua, raríssima e ameaçada de extinção (International 2004, Fundação Biodiversitas 2009), com população pequena e restrita. A única população confirmada desta espécie, além de pequena, encontra-se em uma área altamente fragmentada. Nossos resultados reafirmam a condição de categoria criticamente em perigo para a espécie (IUCN 2009).

33 Apesar da procura pelo entufado-baiano ter se realizado concomitantemente no bloco Balbina-Macarani e nas outras seis áreas, obteve-se resposta positiva apenas no referido bloco florestal. Além da raridade da espécie, deve ser considerado que existem períodos de silêncio, imobilidade e ausência entre algumas espécies, principalmente para espécies de comportamento arisco. Portanto, para analisar a ausência de respostas é preciso considerar as variações comportamentais nos diferentes estágios do período reprodutivo, em diferentes horas do dia, em diferentes condições do tempo e em diferentes indivíduos dentro de cada espécie (Mayfield 1981). O fato de que, nesta pesquisa, M. stresemanni não foi encontrado na fazenda Jueirana (local de sua primeira observação na natureza em 1995) (Baudet 2001) e nem na REBIO Una, área contígua à esta fazenda, pode estar associado a vários fatores como o tempo de busca (quatro dias em cada área), o mês de amostragem (junho-fora do período reprodutivo) (Sick 1997) ou a espécie não se encontrar nos locais onde foi procurada. Todos estes fatores são potencializados pela sua raridade. É válido ressaltar que a coordenada do local de seu registro em 1995 não foi divulgada (Baudet 2001). No entanto, as buscas, tanto nestas duas áreas, quanto nos outros locais ocorreram, principalmente, em grotas similares àquelas de registros na RPPN Mata do Passarinho. Logo após o registro do entufado-baiano em Una, há quinze anos, novas buscas pela espécie ocorreram no local, porém sem sucesso (Baudet 2001). Uma das explicações possíveis para a falta de registros subsequentes nesta área é que o indivíduo registrado poderia pertencer a uma população bastante pequena que estava a caminho de extinção local. Portanto, considerando-se a raridade da espécie no bloco Bandeira-Macarani, mais amotragens precisam ser feitas na região, ao longo do ano, para que esta dúvida seja sanada.

Seleção de habitat Na RPPN Mata do Passarinho a espécie foi registrada em ambientes de clareira dentro de mata madura, ou seja, em estágio avançado de recuperação, já que esses locais apresentam ambiente de sub-bosque mais denso. O macho observado por Baudet em Una, em 1995, apesar de ser apenas um único registro, foi também observado em uma clareira, se mantendo somente nas áreas sombreadas. Os locais de registro da espécie no fragmento florestal Bandeira/Macarani são compostos por árvores de espessura fina, evidenciando intensa atividade de retirada da madeira mais madura. Foram encontradas, em várias partes da mata, trilhas utilizadas para o arraste dessas madeiras. A princípio acreditava-se que o entufado-baiano não atravessava essas trilhas. Este pressuposto é

34 baseado no comportamento de Scytalopus spp., espécies da família Rhinocryptidae altamente fotófobas (Ridgely e Tudor 1994, Mata et al. 2005). No entanto, comprovou-se que o entufado- baiano, apesar de ser uma espécie críptica, atravessa pequenas trilhas, permitindo rápidos momentos de sua observação. Algumas espécies da família Rhinocryptidae estão associados a sub-bosque com presença de bambu (Ridgely e Tudor 1994, Reid et al. 2004). No entanto, este tipo de associação não foi observada para o entufado-baiano. A espécie foi observada apenas uma vez em local contendo grandes emaranhados desta vegetação, mas sem atividade de forrageio. Os dois componentes mais significativos para a presença do entufado-baiano nos pontos amostrado, troncos podres e cipó, era esperado. M. stresemanni habita o sub-bosque denso, em clareiras, assim como outras espécies da família Rhinocryptidae (Sick 1997, Reid et al. 2004), sendo registrado, por diversas vezes, forrageando sob troncos caídos. Os resultados encontrados sobre o habitat de M. stresemanni devem ser melhor corroborados com um maior número de observações de forrageamento de indivíduos, que pode ser auxiliado pela técnica de radiotelemetria. A quantidade do recurso presente nos pontos amostrais deve ser quantificada, discriminando quantas vezes o indivíduo foi observado usando tal recurso (Marra e Remsen 1997).

Distribuição As altitudes de distribuição já registradas para o entufado-baiano, em Una, abaixo de 200m de altitude e na Mata do Passarinho, acima de 600 m, são consistentes com a distribuição de outras espécies da família. Eleoscytalopus indigoticus, o macuquinho perereca, por exemplo, é encontrado em altitudes até 1000m e, em alguns lugares na Serra do Mar, em Santa Catarina e em São Paulo, ocorre ao nível do mar (Sick 1997). O modelo de distribuição potencial gerado prevê a ocorrência de M. stresemanni principalmente nas Florestas Ombrófilas Densas Submontanas e Baixomontanas do extremo nordeste de Minas Gerais e sudeste da Bahia. Baseando-se no modelo de distribuição gerado e nas observações de campo pôde-se determinar quais seriam as características mais recomendadas para fragmentos florestais com potencial de ocorrência do entufado-baiano. A área ideal para ocorrência da espécie pode ser definida como “Florestas Ombrófilas Densas Baixomontana e Submontana” localizada em Minas Gerais ou na Bahia, situada entre os paralelos 14° e 15º S e os meridianos 38°

35 e 40° O, em áreas de altitudes não superiores a 1000 metros, com relevo ondulado, apresentando grotas úmidas com sub-bosque de vegetação densa, contendo cipós e troncos podres.

Terrtorialidade O tamanho territorial encontrado para Merulaxis stresemanni está consistente com outras medidas encontradas para algumas aves de sub-bosque de outras famílias típicas de sub-bosque como Furnariidae, Thamnophilidae e Parulidae na Mata Atlântica, cujas medidas territóriais variaram de de 0,8 a 4 ha. (Remsen 2003, Duca et al. 2006) e nos Andes (Kikuchi 2009). O tamanho do território é um importante atributo ecológico das populações, pois através dele pode-se determinar densidades populacionais (Carpenter 1987). No entanto, a estimativa da densidade populacional e o tamanho de territórios de aves tropicais são escassos, principalmente para aves de sub-bosque difíceis de ser encontradas (Kattan e Beltran 2002). No Brasil, alguns trabalhos têm determinado o tamanho da área de vida ou território usado por espécies de sub-bosque como Automolus rufipileatus (Remsen 2003), Basileuterus flaveolus (pula-pula) (Duca e Marini 2005) Tamnophilus caerulescens (choca-da-mata), Dysithamnus mentalis (choquinha-lisa) Pyriglena leucoptera (papa-taoca-do-sul) (Duca et al. 2006) e Culicivora caudacuta (Sousa e Marini 2007). Repetições de medidas territoriais seriam importantes para corroborar o tamanho do território de M. stresemanni, uma vez que não foi utilizada a captura e anilhamento de indivíduos e o tamanho médio de território calculado para a espécie foi baseado apenas em indivíduos fêmeas. Além disto, territórios defendidos após playback são geralmente maiores que aqueles determinados pela observação em períodos comparáveis do ano, como em uma mesma estação ou em um mesmo dia. Isto reflete a grande eficiência do método do playback e a tendência que as aves possuem em defender áreas maiores que aquelas nas quais elas normalmente cantam (Falls 1981, Johnson et al. 1981). Apesar da eficiência da técnica de mapeamento por playback (Falls 1981), o uso de rádio- transmissores seria extremamente útil para auxiliar nas medições territoriais e para a análise de seleção e uso de habitat, sendo a rádio-telemetria considerada uma das técnicas de monitoramento mais eficiente, usada para medir territórios e avaliar a seleção de habitat espécie de aves raras, endêmicas e crípticas, mostrando-se eficiente (Terry et al. 2005, Kanegae 2009).

36 Vocalização A identificação de indivíduos dentro de uma população gera informações sobre parâmetros da história de vida, contribuindo com dados para planos de conservação. A identificação vocal pode ser utilizada como uma técnica alternativa em situações onde marcações nos indivíduos são difíceis para detectar ou em casos em que a captura e manuseio de uma espécie são eticamente incorretos (Terry et al. 2005). Neste estudo a vocalização dos indivíduos foi fundamental, possibilitando o censo populacional e medições territoriais. Sonogramas de cantos de macho e fêmea confirmaram que a principal diferença entre estes é o final da sequência dos cantos. O canto do macho possui mais notas e são descendentes no final, enquanto no canto da fêmea as notas finais são mais espaçadas e o ritmo diminui. Esta diferença entre os cantos constituiu-se na ferramenta principal de identificação de macho e fêmea, uma vez que os indivíduos não eram facilmente visualizados.

Comportamento A falta de dados sobre o comportamento reprodutivo, como pareamento entre machos e fêmeas, construção de ninhos e etc. não pode ser atribuída ao período do ano. Este estudo incluiu o período de reprodução das aves (de setembro a março) no qual elas possuem maior atividade, facilitando ouví-las e observá-las (Sick 1997). Portanto, pouca resposta ao playback e pouquíssimos cantos espontâneos não podem ser atribuídos à época do ano. Devido à raridade, à baixa densidade populacional e ao seu comportamento e tipo de habitat, a descrição do comportamento reprodutivo do entufado-baiano, com certeza, requer vários períodos reprodutivos.

Possíveis consequências da fragmentação de habitat para M. stresemanni Sabe-se que, no Brasil, a principal ameaça para as aves é a perda e a fragmentação de seus habitats (Marini e Garcia 2005). Esta ameaça é maior para espécies insetívoras de sub-bosque, que apresentam maior vulnerabilidade à fragmentação florestal (Stouffer e Bierregaard 1995, Stratford e Stouffer 1999, Sigel et al. 2004). Além disto, espécies raras, com populações pequenas e distribuição restrita, são as mais vulneráveis, uma vez que, as intervenções humanas aumentam a raridade de uma espécie (Rabinowitz et al. 1986, Goerck 1997). M. stresemanni, sem dúvida, compõe este quadro crítico. A espécie apresentou, até agora, uma única população em região altamente fragmentada. As consequências provocadas pela separação abrupta e a falta de conectividade entre populações decorrentes da fragmentação, não são bem estudadas. No entanto, podem provocar

37 desequilíbrio na heterogozidade (Broquet et. al 2010). Com menos alelos presentes e um declínio na heterozigosidade, a adequação média dos indivíduos tende a diminuir, podendo levar a espécies à extinção (Efeito Gargalo de Garrafa) (Primack e Rodrigues 2002, Frankham 2005, Broquet et al. 2010). Além do conhecimento sobre diversidade genética da população, o conhecimento da história de conectividade, principalmente o tempo de isolamento, é importante. Diferentes populações isoladas não possuem as mesmas causas responsáveis por um colapso demográfico e podem requerer diferentes estratégias de conservação (Busch et al. 2007, Broquet et al. 2010). Portanto, estudos aprofundados sobre populações pequenas são importantes para planos de manejo, evitando- se interferências que possam limitar a capacidade de recuperação de uma espécie (Heber e Briskie 2010). Apesar da literatura apresentar respostas de membros da família Rhinocryptidae à fragmentação de habitat, para as espécies ocorrentes no Brasil, este tipo de estudo é muito escasso (Sieving et al. 1999, De Santo et al. 2002, Vergara e Simonetti 2003, Willson 2004, Castellón e Sieving 2006, Willson e Pendleton 2008, Vergara e Armesto 2009). Para o gênero Merulaxis nada se conhece em relação aos efeitos da fragmentação de habitat. Uma questão intrigante nos resultados encontrados para M. stresemanni é o número desproporcional entre , fêmeas e machos. A razão sexual encontrada apresenta apenas um macho para cinco fêmeas, sendo este observado após vários meses de pesquisa. Este fato pode estar principalmente associado à fragmentação do habitat da espécie, uma vez na região não há conexão entre os fragmentos. A fragmentação de seu habitat pode ter causado uma separação abrupta entre indivíduos desta população, que somado ao isolamento dos fragmentos e ao comportamento e particularidades ecológicas da espécie culminou nesta desproporcionalidade entre os sexos dos indivíduos quantificados. No entanto, para verificar este fato seriam necessários estudos genético e comportamental desta população. Além disto, a razão sexual pode estar ligada à flutuação populacional, que, neste momento em particular, apresentou este número de indivíduos. Porém, para esclarecer esta questão é necessário um monitoramento contínuo desta população ao longo de vários anos. Este estudo apresenta dados inéditos sobre a ecologia de M. stresemanni, mas revela a necessidade de um constante monitoramento desta pequena população conhecida, para detalhamentos de sua história natural, comportamentos social e reprodutivo.

38 A solução imediata para a conservação do entufado-baiano é a efetiva preservação de todo o bloco florestal de sua redescoberta, bem como criar corredores que conectem os fragmentos florestais da região.

39 5. Considerações Finais Tendo em vista a raridade, o grau de ameaça e a contínua degradação do habitat de Merulaxis Stresemanni, há urgência na continuidade de pesquisas sobre a biologia e ecologia da espécie e um monitoramento da mesma na RPPN Mata do passarinho. Além disso, medidas conservacionistas devem ser tomadas urgentemente em relação ao restante do bloco florestal onde se insere a RPPN. Esta região necessita de esforços urgentes que contemplem pesquisas e a conservação da sua biodiversidade, uma vez que, mesmo com pouquíssimo conhecimento científico sobre a região, a presença de uma concentração excepcional de mamíferos e aves raras e ameaçadas foi documentada recentemente (Melo 2002, 2004, Machado et al. 2005, Ribon et al. 2005). São ainda necessárias novas buscas pelo M. stresemanni nas regiões do sudeste da Bahia onde espécimes foram coletados (Belmonte, Ilhéus e Salvador), no município de Una e região e em fragmentos dos vales dos rios Jequitinhonha e Pardo (Berla 1957, Sick 1997, Paynter e Traylor 1991, Baudet 2001, Peters 2004, Ribon 2005), uma vez que, pelo que este estudo indica, esta espécie apresenta distribuição pontual. Sendo assim, pequenas populações podem estar distribuídas em outros fragmentos ao longo da distribuição geográfica desta espécie, requerendo buscas minunciosas nos fragmentos com potencial para sua ocorrência.

40 6. Referências Bibliográficas

Altmann, J. 1974. Observational study of behavior:sampling methods. Behaviour 49: 227-267.

Anjos, L. 2001. Bird communities in five Atlantic Forest fragments in southern Brazil. Ornitologia Neotropical 12: 11-27. Anjos, L. 2006. Bird species sensitivity in a fragmented landscape of the Atlantic Forest in southern Brazil. Biotropica 38: 229-234. Antogiovanni, M. e Metzger, P. J. 2005. Influence of matrix habitats on the occurrence of insectivorous bird species in Amazonian forest fragments. Biological Conservation 122: 441-451. Austin, M. P., Belbin, L., Meyers, J. A., Doherty, M. D. e Luoto, M. 2006. Evaluation of statistical models used for predicting plant species distributions: role of artificial data and theory. Ecological Modelling 199: 197-216. Banks-leite, C., Ewers, M. R. e Metzger, J. 2010. Edge effects as the principal cause of area effects on birds in fragmented secondary forest. Oikos 119: 918-926. Baudet, G. 2001. Primeira observação do entufado-baiano (Merulaxis stresemanni) na natureza. Tangara 1: 51-56. Bayne, E. M. e Hobson, K. A. 2001. Effects of habitat fragmentation on pairing success of ovenbirds. Auk 118: 380-388. Begon, M., C. R. Townsend e J. L. Harper. 2007. Ecologia: de indivíduos a ecossistemas. 4ªed, Artmed, Porto Alegre. Berla, F. H. 1957. Sôbre o gênero Merulaxis Lesson, 1830 (Aves Rhinocriptidae). Boletim do Museu Nacional - Zoologia 167: 1-7. Bibby, C. J., Burguess, N. D. e Hill, D. A. 1997. Bird census techniques. British Trust for Ornithology e The Royal Society for the Protection of Birds. Academic Press. Londres. 257 p. Birdlife International. 2000, 2004. Threatened birds of the world. Lynx Editions. Barcelona. CD-ROM. Broquet, T., Angelone, S., Jaquiery, j., Jolie, P., Jean-Paul, L., Lengagne, T., Plenet, S., Luquet, E. e Perrin, N. 2010. Genetic bottlenecks driven by population disconnection. Contributed Paper. Volume **, No. **. Brown, K. S. e Hutchings, R. W.1997. Disturbance, fragmentation, and the dynamics of diversity in Amazonian Forest butterflies. P 91-110 In Laurance, W. F.; Bierregaard Jr., R. O. Tropical forest remnants. Ecology, Management, and Conservation of fragmentd communities. The University of Chicago Press.

41 Busch, J. D., Waser, P. M. e De Woody, J. A. 2007. Recent demographic bottlenecks are not accompanied by a genetic signature in bannertailed kangaroo rats (Dipodomys spectabilis). Molecular Ecology 16:2450–2462. Carpenter, F. L. 1987. The study of territoriality: complexities and future directions. The American Zoologist 27: 401-409. Castellon, D. T. e Sieving, E. K. 2006. An experimental text of matrix permeability and corredor use by an endemic understory bird. Conservation Biology 20: 135-145. Castellon, D. T. e Sieving, E. K. 2006. Landscape history, fragmentation, and patch occupancy: models for a forest bird with limited dispersal. Ecological Applications 16: 2223-2234. Caughley, G. 1994. Directions in conservation biology. Journal of Ecology 63:215-244. Charif, R. A, Ponirakis, D.W. e Krein, T. P 2006. Raven Lite 1.0 User’s Guide. Cornell Laboratory of Ornithology, Ithaca, NY. Cerqueira, R. e Freitas, S. R. 1999. A new study method of microhabitat structure of small mamals. Revista Brasileira de Biologia 59: 219-223. Cerqueira, R. e Cody, M. 1985. An introduction to habitat selection in birds. P.3-56.In: Cody, M. (Ed.). Habitat selection in birds. Academic press, San Diego. Current Ornithology 11:35-91. Cofre, L. H., Bohning-Gaese, K. e Marquet, A. P. 2007. Rarity in Chilean forest birds: which ecological and life-history traits matter? Diversity and Distribuotions 13: 203-212. Conservation International do Brasil; Fundação SOS Mata Atlântica; Fundação Biodiversitas; Instituto De Pesquisas Ecológicas; Secretaria de Meio Ambiente do Estado de São Paulo; Instituto Estadual de Florestas-MG. 2000. Avaliação e ações prioritárias para a conservação da biodiversidade da Mata Atlântica e Campos Sulinos. Brasília: MMA/SBF. 40p. Davies, F. K., Mergules, R. C. e Lawrence, F. J. 2000. Which traits of species predict population declines in experimental forest fragments? Ecology 81: 1450-1461. De Santo, L. T., Willson, F. M., Sieving, E. K. e Armesto, J. J. 2002. Nesting biology of (Rhinocryptidae) in fragmented south-temperate rain forests of Chile. The Condor 104: 482-495.

Develey, P. F. e Stouffer, P. C. 2001. Effects of roads on movements by understory birds in mixed- species flocks in central Amazonian Brazil. Conservation Biology 15:1416–1422. Dodd, C. K. 1990. Effects of habitat fragmentation on stream-dwelling species, the flattened musk turtle Stenotherus depressus. Biological conservation 54: 33-45.

42 Drummond, G. M.; Martins, C. S.; Machado, A. B. M. Sebaio, F. A. e Antonini, Y. 2005. Biodiversidade em Minas Gerais: um atlas para sua conservação. 2. ed. Belo Horizonte: Fundação Biodiversitas. 222p. Duca, C., Guerra, J. T. e Marini, A. M. 2006. Territory size of three Antbirds (Aves, Passeriformes) in an Atlantic Forest fragment in southeastern Brazil. Revista Brasileira de Zoologia 23: 692-698. Duca, C., Guerra, T. J. A. e Marini, M. A. 2006. Territory size of three Antbirds (Aves, Passeriformes) in an Atlantic Forest fragment in southeastern Brazil. Revista Brasileira de Zoologia 23: 692-698. Fahrig, L. 2003. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annual Review of Ecology and Systematics 34: 487-515. Falls, B. J. 1981. Mapping territories with playback: an accurate census method for songbirds. Studies in Avian Biology 6: 86-91. Fedy, C. B. e Stutchbury, M. J. 2004. Territory switching and floating in white-bellied antbird (Myrmeciza longipes), a resident tropical in Panama. Auk 121: 486-496. Fonseca, G. A. B. e Robinson, J. G. 1990. Forest size and structure: competitive and predatory effects on small mammal communities. Biological Conservation 53: 265-294. Frankham, R., Ballou, J. D e Briscoe D. A. 2002. Introduction to conservation genetics Cambridge

University, Cambridge, United Kingdom.

Frankham, R. 2005. Genetics and extinction. Biological Conservation 126:131–140. Freitas, S. R. 1999. A new study method of microhabitat struture of small mammals. Revista Brasileira de Biologia 59: 219-223. Fundação Biodiversitas. 2009. Consulta à Revisão das Listas das Espécies da Fauna Ameaçadas de Extinção do Estado de Minas Gerais. Disponível em: http://www.biodiversitas.org.br/listas- mg/lista_faunamg.asp (1 of 9). (Acessado em 01/7/2009). Fundação SOS Mata Atlântica e INPE (Instituto Nacional De Pesquisas Espaciais). 2009. Atlas dos Remanescentes Florestais da Mata Atlântica. Período 2005-2008. Relatório Parcial. São Paulo, SP, Brasil. Em: http//:www.sosma.org.br ou http//:www.inpe.br. (Acessado em 15 /08/ 2010). Gate, J. E e Gysel, W. L. 1978. Avian nest dispersion and fledging sucess in field-forest ecotones. Ecology 59: 871-883. Gillespie, T. W. 2000. Rarity and conservation of forest birds in the tropical dry forest region of Central America. Biological Conservation, 96:161–168. Gillespie, T. W. 2002. Latitudinal extent and natural history characteristics of birds in Nicaragua. Global Ecology and Biogeography 11: 411–417.

43 Goerck, M. J. 1997. Patterns of rarity in the birds of the Atlantic Forest of Brazil. Conservation Biology 11: 112-118. Gorrell, V. J., Ritchison, G. e Morton, S. E. 2005. Territory size and stability in a sedentary neotropical passerine: is resource partitioning a necessary condition? Journal of Field Ornithology 76: 395-401. Greenberg, R. e Gradwolh, J. 1986. Constant density and stable territoriality in some tropical insectivorous birds. Oecologia 69: 618-625. Greeney, F. H. e Gelis, A. R. 2005. The nest and nestlings of the long-tailed (Scytalopus micropterus) in Ecuador. Ornitología Colombiana 3:88-91 Greeney, F. H., Bücker, D. L. A. e Harbers, N. 2005. Parental care of the blackish tapaculo (Scytalopus latrans) in northeastern Ecuador. Ornitologia Neotropical 16: 283–286. Hallworth, M., Ueland, A., Anderson, E., Lambert, D. J. e Reitsma, L. 2008. Habitat selection and site fidelity of canada warblers (Wilsonia canadensis) in central New Hampshire. Auk 125: 880-888. Heber, S. e Briskie, V. J. 2010. Population bottlenecks and increased hatching failure in endangered birds. Conservation Biology, Volume **, No. **, ***–***. Henler, K., Davies, F. K., Kleyer, M., Mergules, C. e Sttele, J. 2004. Predictors of species sensitivity to fragmentation. Biodiversity e Conservation 13: 207-251. Hubbell, S. P. 2001. The unified neutral theory of biodiversity and biogeography. In Blackburn, M. T. e Gaston (eds.): Macroecology: concepts and consequences. J. Princeton University Press, Princeton. Hutto, R. L. 1985. Habitat selection by nonbreeding, migratory land birds. P 455-476 In (Cody, M. L. ed.). Habitat Selection in Birds Academicress, New York. IBAMA (2003). Lista Nacional das Espécies da Fauna Brasileira Ameaçadas de Extinção. Disponível em < http://www.ibama.gov.br> Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE) Disponível em: http://www. ibge.gov.br/home/geociencias/cartogramas/mesorregiao.html. (Acessado em 06/12/2010) Instituto Nacional de Metereologia. Normais Climatológics do Brasil. Disponível em: www. Inmet, gov.br. (Acessado em 22/12/2010). IUCN. 2009. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2009.1. Disponível em . (Acessado em 05/12/10). Johnson, H. D. 1980. The comparison of usage and availability measuraments for evaluating resource preference. Ecology 61: 65-71. Johnson, R. R., Brown, T. B., Haight, T. L. e Simpson, M. J. 1981. Playback recordings as a special avian censusing technique. Studies in Avian Biology 6: 68-75.

44 Jones, J. 2001. Habitat selection studies in avian ecology: a critical review. Auk 118: 557-562. Jullien, M. e Thiollay, J. 1998. Multi-species territoriality and dynamic of neotropical forest understorey bird flocks. Journal of Animal Ecology 67: 227-252. Kanegae, F. M. Tamanho populacional, seleção de habitat e área de vida de espécies endêmicas e ameaçadas do Cerrado na Estação Ecológica de Itirapina, São Paulo. 2009. (Tese de Doutorado). Universidde de São Paulo. São Paulo. Kattan, H. G. e Beltran, W. J. 2002. Rarity in antpittas: territory size and population density of five Grallaria spp. in a regenerating habitat mosaic in the Andes of Colombia. Bird Conservation International 12: 231-240. Keller, L. F., e Waller, D. M. 2002. Inbreeding effects in wild populations. Trends in Ecology & Evolution 17:230–241. Kennedy, M., e Gray, D. R. 1994. Agonistic interactions and the distributions of foraging organisms: individual costs and social information. Ethology 96: 155-165. Kikuch, D. W. 2009. Terrestrial and understorey insectivorous birds of a peruvian cloud forest:species richness, abundance, density, territory size and biomass. Journal of Tropical ecology 25: 523-529. Laurance, F. W. 2009. Conserving the hottest of the hotspots. Biological Conservation 142: 1137. Machado, A. B. M., Martins, C. S.; Drummond G. M. 2005. Lista da fauna brasileira ameaçada de extinção: incluindo as espécies quase ameaçadas e deficientes em dados. Belo Horizonte: Fundação Biodiversitas. 160p Manne, L. L., Brooks, M. T e Pimm, L. S. 1999. Relative risk of extinction of passerine birds on continents and islands. Nature 399: 258-261. Marini, A. M. e Garcia, I. F. 2005. Conservação de aves no Brasil. Megadiversidade: 1: 95-102. Marion, R. W., O’meara, E. T. e Maehr, S. D. 1981. Use of playback recordings in sampling elusive or secretive birds. Studies in Avian Biology 6: 81-85. Marra, P. P. e Remsen, V. J. 1997. Insights into the maintenance of high species diversity in the neotropcs: habitat selection and foraging behavior in understory birds of tropical and temperate forests. Ornithological Monographs 48: 445-483. Martensen, C. A, Pimentel, G. R. e Metzger, P. J. 2008. Relative effects of fragment size and connectivity on bird community in the Atlantic Rain Forest: implications for conservation. Conservation Biology 141: 2184-2192.

45 Martensen, C. A. Conservação de aves de sub-bosque em paisagens fragmentadas: importância da cobertura e da configuração do habitat. 2008. (Dissertação de Mestrado). Universidade de São Paulo. São Paulo. Martin, T. E. 1998. Are microhabitat references of coexisting species under selection and adaptive? Ecology 79: 656-670. Mata, H. História evolutiva das espécies não-andinas de Scytalopus inferida através da variabilidade no DNA mitocondrial.2005. (Dissertação de mestrado). Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul. Porto Alegre. Mayfield, F. H. 1981. Problems in estimating population size through counts of singing males. Studies In Avian Biology 6: 220-224. Mccollin, D. 1998. Forest edges and habitat selection in birds: a functional approach. Ecography 21: 247-260. Melo, F. R.. Primatas e áreas prioritárias para a conservação da biodiversidade no vale do rio Jequitinhonha, Minas Gerais. 2004. (Tese de Doutorado). Universidade Federal de Minas Gerais .Belo Horizonte. Melo, F. R., Fontes, D. F. e Rylands, A. B. 2002. Primatas do vale Jequitinhonha, Minas Gerais. Em. Resumos: X Congresso Brasileiro de Primatologia. p. 56. Universidade Federal do Pará. Belém. 10 a 15 de novembro de 2002. Metzger, P. J. 2009. Conservation issues in the Brazilian Atlantic Forest. Biological Conservation 142: 1138-1140. Metzger, P. J., Matersen, C. A., Dixo, M., Bernacci, C. L., Ribeiro, C. M.,Teixeira, G. M. A. e Pardini, R. 2009. Time-lag in biological responses to landscape changes in a highly dynamic Atlantic forest region. Biological Conservation 142: 1166-1177. Morton, S. E. 2005. Predation and variation in breeding habitat use in the ovenbird, with special reference to breeding habitat selection in northwestern Pennsylvania. Wilson Bulletin 117:327-456. Moura, R. T. 2003. Distribuição e ocorrência de m amíferos na Mata Atlântica do sul da Bahia. In: Paulo Inácio Prado; Elena Charlotte Landau; Raquel Teixeira de Moura; Luis Paulo Pinto; Gustavo A. B. Fonseca; Keith Alger;. (Org.). Corredor de Biodiversidade da Mata Atlântica do sul da Bahia. São Paulo, p. 1-22. Murcia, C. 1995. Edge effects in fragment forests: implications for conservation. Trends in Ecology and Evolution.10: 58-62.

46 Myers, N., Mittermeier, R. A., Mittermeier, C. G., Fonseca, G. A. B. e Kent, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403:853-858. Newton, I. 1998. Population limitation in bird. Academic Press. 597 p. Odum, E. P., e Kuenzler, E. J. 1955. Measurement of territory and home range size in birds. Auk 72: 128-137. Oliveira-Filho, T. A e Fontes, L. A. 2000. Patterns of floristic differentiation among Atlantic Forest in southeastern Brazil the influence of climate. Biotropica 32: 793-810. Pardini, R., Souza, M. S., Braga-Neto, R. e Metzger, P. J. 2005. The role of forest structure, fragment size and corridors in maintaining small mammal abundance and diversity in an Atlantic forest landscape. Biological Conservation124: 253-266. Patterson, L. T. e Petrinovich, L. 1978. Territory size in the white-crowned sparrow (Zonotrichia leucophrys): measurement and stability. Condor 80: 97-98. Paynter, A. R. e Traylor, A. M. 1991. Ornithological Gazetteer of Brazil. Bird Department Museum of Comparative Zoology Harvard University Cambridge, Massachusetts. 354 p. Pearman, B. P. 2002. The scale of community structure: habitat variation and avian guilds in tropical forest understory. Ecological Monographs 72:19-39.

Perrins, C. M. e Birkhead, T. R. 1983. Avian Ecology. London,Glasgow and Blackie Et Son. 220 p. Pires, S. A., Fernandez, S. A. F., Barros, S. C. 2006. Vivendo em um mundo em pedaços: efeitos da fragmentação florestal sobre comunidades e populações animais. In: Rocha, D. F. C., Bergallo, G. H. M., Sluys, V. M. e Alves, S. A. M.. Biologia da Conservação Essências. Editora Rima, São Carlos. 582 p. Peters, S. D. 2004. The third museum specimen of Stresemann’s bristlefont (Merulaxis stresemanni Sick, 1960) Journal of Ornithology 145: 269-270. Primack, R. B e. Rodrigues, E. 2002. Biologia da conservação. Editora Planta. Londrina. 151 p.

R Development Core Team. 2010. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. Disponível em http://www.R-project.org/. Rabinowitz, D., S. Cairns, and T. Dillon. 1986. Seven forms of rarity and their frequency in the flora of the British Isles. In: M. E. Soulé, (ed.). Conservation biology: the science of scarcity and diversity. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts. Reid, S., Cornelius, C., Barbosa, O., Meynard, C., Silva-García, C. e Marquet, P.A. 2002. Conservation of temperate forest birds in Chile: implications from the study of an isolated forest relict. Biodiversity and Conservation 11: 1975–1990.

47 Reid, S., I. A. Diaz, J. J. Armesto, and M. F. Willson. 2004. Importance of native bamboo for understory birds in Chilean temperate forests. Auk 121:515–525. Remsen, J. V., Jr.,. Cadena, C. D., Jaramillo, A., Nores, M., Pacheco, J. F., Pérez-Emán, J., Robbins, M. B., Stiles, F. G., Stotz, D. F. e Zimmer, K. J. Version [21/01/2011]. A classification of the bird species of South America. American Ornithologists' Union.http://www.museum.lsu.edu/~Remsen/SACCBaseline.html. Remsen, J. V., Jr., M. A. Hyde, e A. Chapman. 1993. The diets of neotropical trogons, motmots, barbets, and toucans. Condor 95:178–192 Remsen, J. V. e Robinson, K. S. 1990. A classification scheme for foraging behavior of birds in terrestrial habitats. Studies in Avian Biology 13: 144-160. Ribeiro, C. M., Metzger, P. J., Martensen, C. A., Ponzoni, J. F. e Hirota, M. M. 2009. The Brazilian Atlantic Forest: how much is left, and how is the remaining forest distributed? Implications for conservation. Biological Conservation 142:1141-1153. Ribon, R., Coelho, M. F., Pizetta, T. G., Almeida, B. L., Oliveira, A., Resk, P. R.,Valadares , F. C., Corral, L., Amboni, M., Souza, A. R. e Carvalho, F. L. 2007. Padrão de vocalizações, territorialidade e densidade de Anthus hellmayri (Motacillidae -Passeriformes) no Parque Nacional

da Serra do Cipó, Brasil. Anais do VIII Congresso de Ecologia do Brasil, 23 a 28 de Setembro de 2007, Caxambu-MG. Ribon, R. Fatores que influenciam a distribuição da avifauna em fragmentos de Mata Atlântica nas montanhas de Minas Gerais. 1998. (Dissertação de Mestrado). Universidade Federal de Minas Gerais. Belo Horizonte. Ribon, R., Simon, J. E. e De Mattos, T. G. 2003. Bird Extinctions in Atlantic Forest Fragments of the Viçosa Region,Southeastern Brazil. Conservation Biology 17: 1827-1839. Ribon, R., Mattos, G. T., Luis, E. R., Moraes, L. L., Morais, F. C. 2005. Projeto: inventário biológico nos vales dos rios Jequitinhonha e Mucuri nos estados de Minas Gerais e Bahia–Sub-Projeto Avifauna. Ministério do Meio Ambiente, dos Recursos Hídricos e da Amazônia Legal–MMA / CNPq / BIRD / GEF / Conservation International do Brasil / SAVE–Brasil / American Bird Conservancy. Relatório Técnico. 166 p. Ricklefs, E. R. 2000. Lack, Skutch, and Moreau: the early development of life-history thinking. Condor 102: 3-8. Ridgely, R. S. e Tudor, G. 1994. The Birds of South America: Vol. II, The Suboscine . University of Texas press, Austin, TX.

48 Ries, L. e Sisk, D. T. 2000. What is an edge species? The implications of sensitivity to habitat edges. Oikos 119: 1636-1642. Rosenberg, K. V., Lowl, J. D. e Dhondt, A. A. 1999. Effects of fragmentation on breeding tanagers: a continental perspective. Conservation Biology 13: 568-583. Robinson, D. W., Brawn, D. J. Robinson, K. S. Forest bird community structure in Central Panama: influence of spatial scale and biogeography. Ecological Monographs 70: 209-235. Rylands, A. B., Spironelo, W. R., Tornisielo, De Sá, V. L. R. L., Kierulff, M. C. M. e Santos, B. 1988. Primates of the Rio Jequitinhonha Valley, Minas Gerais, Brazil. Primate Conservation 9: 100–109. Sick, H. 1997. Ornitologia Brasileira. Rio de Janeiro. Sieving, K. E.,. Willson, F. M. e. De Santo, T. L.1996. Habitat barriers to movement of understory

birds in fragmented south-temperate rainforest. Auk 113:944–949. Sieving, E. K. Willson, F. M. e De Santo, L. T. 1999. Defining corridor functions for endemic birds in fragmented south-temperate rainforest. Conservation Biology 14: 1120-1132.m Sigel, J. B., Sherry, W. T. e Young, E. B. 2005. Avian community response to lowland tropical rainforest isolation: 40 years of change at la Selva Biological Station, Costa Rica. Conservation Biology 20: 111-121. Skutch, k. F. 1972. Studies of tropical American birds. Nuttal Ornithologiacal Club Publications 10. Stiles, E. W. 1979. Nest and eggs of the White-browed Tapaculo (Scytalopus superciliaris). Condor 81:208. Stebbins, G. L. 1980. Flowering plants, evolution above the species level. Harvard University Press, Cambridge, Massachusetts. Stouffer, C. P. 2007. Density, territory size, and long-term spatial dynamics of a guild of terrestrial insectivorous birds near Manaus, Brazil. Auk 124: 291-306. Stouffer, P. C. e Bierregaard, O. R. 1995. Use of Amazonian Forest fragments by understory insectivorous birds. Ecology 76:2429–2445 Stratford, J. e Stouffer, C. P. 1999. Local extinctions of terrestrial insectivorous birds in a fragmented landscape near Manaus, Brazil. Conservation Biology 13: 1416-1423. Stutchbury, J. M. B. e Morton, S. E. 2001. Behavioral ecology of tropical birds.Univ. Press, Princeton, New Jersey. USA. Sousa, M. O. N. e Marini, A. M. 2007. Biologia de Culicivora caudacuta (Aves: Tyrannidae) no Cerrado, Brasília, DF. Revista Brasileira de Ornitologia 15: 569-573.

49 Terry, MR. A., Peake, M. T. e McGregor, K. P. 2005. Review The role of vocal individuality in conservation. Frontiers in Zoology 2: 1-16. Thorns, D. e Bernardo, S. S. C. 2009. First breeding data for Merulaxis ater, in Rio de Janeiro, Brazil. Cotinga 31: 76-77. Tocher, M. D., Gascon, C. e Zimmermam, B. L. 1997. Fragmentation effects on a central Amazonian frog commmunity: A ten-year study. P 124-137. In Laurance, W. F.; Bierregaard Jr., R. O. Tropical forest remnants. Ecology, Management, and Conservation of fragmentd communities. The University of Chicago Press. Trzcinski, K. M., Fahrig, L. e Merriam, G. 1999. Independent effects of forest cover and fragmentation on the distribution of forest breeding birds. Ecological Aplications 9: 586-593. Uezu, A., Metzger, P. J. e Villiard, E .M. J. 2005. Effects of structural and functional connectivity and

patch size on the abundance of seven Atlantic Forest bird species. Biological Conservation 123: 507–519. Vergara, M. P. e Armesto, J. J. 2009. Responses of Chilean forest birds to anthropogenic habitat fragmentation across spatial scales. Landscape Ecology 24: 25-38. Vergara, M. P. e Simonetti, A. J. 2003. Forest fragmentation and rhinocryptid neste predation in central Chile. Acta Ecologica 24: 285-288. Vergara, M. P. e Simonetti, A. J. 2004. Avian responses to fragmentation of the Maulino Forest in central Chile. Oryx 38: 383-388. Vieira, V. M., Olifiers, N., Deciellos, C. A., Antunes, Z. V., Bernardo, R. L., Grelle, V. E. C. e Cerqueira, R. 2009. Land use vs. fragment size and isolation as determinants of small mammal composition and richness in Atlantic Forest remnants. Biological Conservation 142: 1191-1200. Volpato, H. G. e Mendonça-Lima, A. 2002. Estratégias de forrageamanto: proposta de termos para a língua portuguesa. Ararajuba 10: 101-105. Wilcove, D. S., Mc Lellan, C. H e Dobson, A. P. 1986. Habitat fragmentation in tue temperate zone. Conservation Biology: 237-256. Willson, F. M. 2004. Loss of habitat connectivity hinders pair formation and juvenile dispersal of chucao tapaculos in chilean rainforest. The Condor 106: 166-171. Willson, F. M. e Pendleton, W. G. 2008. Survival of chucaos (scelorchilus rubecula) in rainforest fragments on isla chiloé, Chile. Boletín Chileno de Ornitología 14: 2-7. Willson, F. M., De Santo, T. L., Sabag, C. e Armesto, J. J. 1994. Avian communities in fragmented south-temperate rainforest in Chile. Conservation Biology 8:508–520.

50 7. Anexo Fotográfico

Figura 1 Mata da Balbina (RPPN Mata do Passarinho), . Figura 2 Desmate na Mata da Balbina em 2004 principal local da redescoberta de M. stresemanni, Foto: Rômulo Ribon Bandeira-MG. Foto: Rômulo Ribon

Figura 3 Queimada na Mata da Balbina em fevereiro de 2010. Foto: Sueli Damasceno.

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Figura 4. Aspecto da fragmentação florestal na divisa dos estados de Minas Gerais e Bahia. Foto: Sueli Damasceno

Figura 5. Vista parcial da porção baiana da RPPN Mata Figura 6. Porção do remanescente florestal próximo ao município de Jordânia-MG. Foto: Sueli Damasceno do Passarinho. Macarani-BA. Foto: Sueli Damasceno

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Figura 7. Merulaxis stresemanni (macho). Foto: Ciro Albano

Figura 8. Merulaxis stresemanni (fêmea). Foto: Ciro Albano.

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