Universidade Estadual De Campinas Instituto De Biologia Seleção De Habitat Em Escala Fina Como Mecanismo De Coexistência Em A

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS INSTITUTO DE BIOLOGIA

GERMAN ANTONIO VILLANUEVA BONILLA

SELEÇÃO DE HABITAT EM ESCALA FINA COMO MECANISMO DE COEXISTÊNCIA EM ARANHAS ASSOCIADAS A TRONCOS DE ÁRVORES NO SUDESTE DO BRASIL

HABITAT SELECTION IN FINE SCALE AS A COEXISTENCE MECHANISM IN TREE-DWELLING SPIDERS IN SOUTHEAST BRAZIL

CAMPINAS 2019

GERMAN ANTONIO VILLANUEVA BONILLA

SELEÇÃO DE HABITAT EM ESCALA FINA COMO MECANISMO DE COEXISTÊNCIA EM ARANHAS ASSOCIADAS A TRONCOS DE ÁRVORES NO SUDESTE DO BRASIL

HABITAT SELECTION IN FINE SCALE AS A COEXISTENCE MECHANISM IN TREE-DWELLING SPIDERS IN SOUTHEAST BRAZIL

Tese apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do título de Doutor em BIOLOGIA ANIMAL, na área de BIODIVERSIDADE ANIMAL.

Thesis presented to the Institute of Biology of the University of Campinas in partial fulfillment of the requirements for the degree of ANIMAL BIOLOGY, in the area of ANIMAL BIODIVERSITY.

ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA DISSERTAÇÃO DEFENDIDA PELO ALUNO GERMAN ANTONIO VILLANUEVA BONILLA E ORIENTADA PELO PROF. DR. JOÃO VASCONCELLOS NETO.

Orientador: Prof. Dr. JOÃO VASCONCELLOS NETO Coorientador: Prof. Dr. MARCELO DE OLIVEIRA GONZAGA

CAMPINAS 2019

Campinas, 10 de setembro de 2019.

COMISSÃO EXAMINADORA

Prof.(a) Dr.(a). João Vasconcellos Neto

Prof.(a). Dr.(a) Paula Munhoz de Omena

Prof.(a) Dr(a). Camila Vieira

Prof.(a) Dr(a). Antonio Domingos Brescovit

Prof.(a) Dr(a). Rodrigo Hirata Willemart

Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno.

Agradecimentos

Em primeiro lugar, agradeço a toda minha família, especialmente minha mãe Marisol Bonilla, meu pai Fabian Pineda, meu irmão Vladimir Pineda, meu primo Camilo Rangel e minhas tias Fanny e Mariela, por todo o amor e apoio incondicional durante este tempo de preparação e formação acadêmica.

Um agradecimento especial ao Prof. Dr. João Vasconcellos Neto, pela orientação, paciência, conversas, correções, piadas, historias, pela amizade, grandes ensinamentos e idéias provenientes de uma pessoa tão admirável como é você.

Ao Prof. Dr. Marcelo Gonzaga, meu coorientador, pelas valiosas conversas sobre o projeto de doutorado. Muito obrigado pelas ultimas correções e sugestões feitas para esta última versão de tese.

Aos meus amigos e colegas do laboratório Yuri M, Herbet S, Erica Porto, Benito T, Verediana A, pela troca de idéias, conversas, correções no português, ajuda fundamental em campo (Yuri e Hebert obrigado mesmo!!!), pela valiosa amizade construída e pelos maravilhosos momentos vividos.

A Paulo André M. Goldoni pela ajuda na identificação das aranhas coletadas e pelos ensinamentos e valiosas conversas sobre taxonomia.

A Priscila Nanni por todo a apoio incondicional, pelas correções no português, por ter me dado toda a confiaça e força para seguir em frente, dia após dia, e por ser sido parceira e paciente o tempo todo.

Aos professores Dr. Gustavo Quevedo Romero e Dr. Martin Pareja, pelas conversas valiosas no inicio da proposta do projeto de doutorado.

A todos os professores membros da banca examinadora, Dra. Paula Omena, Dra. Camila Vieira, Dr. Antonio Domingos Brescovit, Profa. Dra. Vanessa Stefani Sul Moreira, Prof. Dr. Rodrigo Willemart pela atenção, leitura crítica da dissertação e sugestões para a melhoria deste trabalho.

A toda a equipe da Base Ecológica da Serra do Japi, pelo fundamental apoio fornecido para a execução deste trabalho.

O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001.

A UNICAMP (Universidade Estadual de Campinas), pela oportunidade de realizar meu doutorado em uma ótima instituição com valiosos e exelentes professores.

Y por supuesto, agradecer a Dios y a la Virgen Maria que permitieron que todo esto fuera posible.

Resumo A habilidade dos organismos de distinguir e selecionar habitats particulares têm sido um tópico central na ecologia comportamental. A ocupação diferencial de habitats favorece a coexistência das espécies, minimizando a competição por espaço e interações agonísticas. Além disso, tem implicações na regulação populacional, na determinação da composição em espécies em comunidades ecológicas e na manutenção da biodiversidade. Um dos fatores que influencia a escolha de habitats é a heterogeneidade de estruturas passíveis de ocupação. Sabe-se que existe uma relação positiva entre ambientes mais heterogêneos e a riqueza de espécies. Nestes ambientes, o espaço físico também é um aspecto importante, estando relacionado com a riqueza de espécies. Árvores representam habitats bem definidos e únicos para os animais. Por um lado, as árvores são estruturalmente complexas e incluem vários micro-habitats fornecendo ampla oportunidade para a segregação de nichos. Por outro lado, as árvores provêm uma fonte estável de alimento para vários animais. Todos esses fatores resultam em alta diversidade de comunidades arborícolas. As aranhas representam um táxon dominante de artrópodes predadores que vivem nas cascas dos troncos. Muitas espécies apresentam adaptações morfológicas e/ou fisiológicas que conferem vantagens neste tipo de ambiente, tornando aranhas um bom modelo biológico para estudar o efeito da estrutura do tronco na composição da comunidade animal. No presente estudo investigamos: (1) a comunidade de aranhas associadas a troncos de árvores; (2) a influência das variáveis climáticas e da complexidade dos troncos na diversidade de aranhas; (3) o efeito da mudança da complexidade estrutural de troncos de Piptadenia gonoacantha e de Croton floribundus na comunidade de aranhas; (4) e a seleção de habitat em três aranhas não tecedoras, de hábitos noturnos associadas a troncos. Os nossos resultados mostraram que a abundância total de aranhas se mantêm estável ao longo do ano mesmo com a variação sazonal de temperatura e umidade. Além disso, encontramos um padrão claro, ao longo dos dois anos de estudo, mostrando a relação positiva entre troncos que têm os maiores valores de diâmetro com a maior abundância, número de famílias e número de espécies de aranhas. Isso suporta o padrão ecológico de relação espécies-área (REA). Observamos que a complexidade estrutural de troncos é o fator mais importante para explicar a variação em famílias, riqueza de espécies e abundância das oito guildas de aranhas encontradas. Sugerimos que os efeitos de área e heterogeneidade estrutural seriam complementares para explicar a diversidade de aranhas. Finalmente, registramos a seleção de habitat diferencial entre as espécies de aranhas estudadas. Esta frequência obtida sobre o uso dos diferentes micro-habitats sugere que a seleção está relacionada mais às características estruturais que à identidade taxonômica da planta. Como resultado, aranhas com características ecológicas similares possivelmente diminuem a frequência de interações agonísticas e competição por alimento, podendo coexistir nas mesmas árvores. Os nossos resultados destacam que os efeitos combinados do clima, área e complexidade estrutural do habitat são fundamentais para entender a composição da comunidade de artrpódes associados aos troncos. Palavras chave: Mata atlântica, relação espécies-área, guildas de aranhas, complexidade do habitat, segregação espacial.

Abstract The ability of organisms to distinguish and select particular habitats has been a central topic in behavioral ecology. The differential occupation of habitats favors the coexistence of species, minimizing competition for space and agonistic interactions. In addition, it has implications for population regulation, determination of species composition in ecological communities and maintenance of biodiversity. One of the factors influencing the choice of habitats is the heterogeneity of structures that can be occupied. It is known that there is a positive relationship between more heterogeneous environments and species richness. In these environments, the physical space is also an important aspect, being related to the richness of species. Trees represent well-defined and unique habitats for animals. On the one hand, trees are structurally complex and include several micro-habitats providing ample opportunity for niche segregation. On the other hand, trees provide a stable source of food for various animals. All these factors result in high diversity of tree communities. Spiders represent a dominant taxon of predatory arthropods that live on the bark of tree trunks. Many species present morphological and / or physiological adaptations that confer advantages in this type of environment, making spiders a good biological model to study the effect of trunk structure on the composition of the animal community. In the present study we investigated: (1) the community of spiders associated with tree trunks; (2) the influence of climatic variables and the complexity of the trunks on the diversity of spiders; (3) the effect of changing the structural complexity of the trunks of Piptadenia gonoacantha and Croton floribundus in the spider community; (4) and habitat selection in three non-weaving spiders, nocturnal habits associated with logs. Our results showed that the total abundance of spiders remains stable throughout the year even with the seasonal variation of temperature and humidity. In addition, we found a clear pattern, over the two years of study, showing the positive relationship between trunks that have the largest diameter values with the highest abundance, number of families and number of species of spiders. This supports the ecological pattern of species-area relationship (OER). We observed that the structural complexity of trunks is the most important factor to explain the variation in families, species richness and abundance of the eight spider guilds found. We suggest that area effects and structural heterogeneity would be complementary to explain the diversity of spiders. Finally, we recorded the differential habitat selection among the species of spiders studied. This frequency obtained on the use of the different microhabitats suggests that the selection is related more to the structural characteristics than to the taxonomic identity of the plant. As a result, spiders with similar ecological characteristics possibly decrease the frequency of agonistic interactions and competition for food, and can coexist in the same trees. Our results highlight that the combined effects of climate, area and structural complexity of the habitat are fundamental to understand the composition of the arthropod community associated to the trunks. Keywords: Atlantic forest, species-area relationship, spider guilds, habitat complexity, spatial segregation.

Sumário

Introdução Geral ...... 11

CAPÍTULO I: Efeito da relação espécie-área e da heterogeneidade do habitat na comunidade de aranhas associadas a troncos de árvores: uma abordagem temporal

1. RESUMO ...... 15

2. INTRODUÇÃO ...... 16

4. MATERIAL E MÉTODOS ...... 18

5. RESULTADOS ...... 22

6. DISCUSSÃO ...... 37

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 44

8. ANEXOS...... 52

CAPÍTULO II: Complexidade estrutural dos troncos determina abundância e riqueza de espécies de aranhas associadas em uma floresta tropical

1. RESUMO ...... 64

2. INTRODUÇÃO ...... 65

4. MATERIAL E MÉTODOS ...... 67

5. RESULTADOS ...... 71

6. DISCUSSÃO ...... 80

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 83

8. ANEXOS...... 89

CAPÍTULO III: Seleção de habitat em escala fina em três espécies de aranhas associadas a troncos de árvores: uma aproximação experimental

1. RESUMO ...... 98

2. INTRODUÇÃO ...... 99

4. MATERIAL E MÉTODOS ...... 101

5. RESULTADOS ...... 104

6. DISCUSSÃO ...... 109

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 113

Considerações finais ...... 119

Referências Bibliográficas Gerais ...... 121

Declaração Bioética e Biossegurança...... 128

Declaração Direitos Autorais...... 129

Introdução geral

Complexidade estrutural do habitat e a comunidade de aranhas

O espaço físico disponível para ocupação é um aspecto importante do habitat, estando relacionado com a riqueza de espécies e a abundância (Rosenzweig 1995; Ricklefs et al. 2004; Magura et al. 2008). O incremento do número de espécies com o aumento da área amostrada é um dos padrões em ecologia mais amplamente estudados (Whittaker & Fernandez-Palacios 2007; Matthews et al. 2014). Esta realaço foi primeiro documentada e debatida emtre vários botânicos na procura de comparar e caracterizar as comunidades de plantas (Arrhenius 1921; Gleason 1922). Posteriormente, o assunto ganhou grande importância entre zoólogos com o trabalho seminal de Preston (1962) sobre as distribuições de abundância de espécies e com a teoria de equilíbrio da biogeografia de ilhas de Robert MacArthur e Edward O. Wilson (1967). Desde esse período, ecólogos tem realizado diversos estudos em diversas partes do mundo na tentativa de desvendar os mecanismos por tras da relação espécies-área (REA) (Rosenzweig 1995; Dengler 2009; Guo 2015). Claramente, áreas maiores abrigam um maior número de espécies, mas o aumento ocorre de maneira notavelmente ordenada. Tipicamente, as curvas empíricas de área de espécies exibem uma forma em S invertido: em áreas pequenas (nível local) e muito grandes (nível continental) o número de espécies aumenta de forma quase linear com a área, enquanto o aumento é menor em áreas intermediárias (Cencini et al. 2012). Vários estudos sobre REA têm confirmado, para diferentes taxa, em diferentes escalas espaciais, um grande efeito da disponibilidade de espaço sobre a riqueza (Drakare et al. 2006; Whittaker & Fernandez-Palacios 2007; Dengler 2009). A REA também tem sido usada amplamente em estudos de conservação, como ferramenta para a determinação da extensão de áreas protegidas para preservação de espécies em risco de extinção (Magura et al. 2001; He & Hubbell 2011). Recentes estudos empíricos e teóricos sugerem que o efeito da área na riqueza de espécies é independente da heterogeneidade do habitat (e.g. Ricklefs et al 2004; Drakare et al. 2006). No entanto, cada táxon apresenta aspectos biológicos próprios e variável dependência de características físicas do ambiente. Assim, não é simples separar os efeitos da heterogeneidade do habitat e os efeitos da área total disponível (Beever et al 2006; Lengye et al. 2016).

A complexidade estrutural do habitat também é reconhecida como um dos principais fatores determinantes da abundância e a diversidade de aranhas associadas à vegetação (Bowden & Buddle 2010; Oguri et al. 2014; Gómez et al. 2016). A complexidade

de características estruturais das plantas pode afetar significativamente a assembléia de aranhas associadas porque as diferentes guildas possuem requerimentos específicos (Langelloto & Denno 2004; Souza & Martins 2005). Vários estudos examinaram a influência das características arquitetônicas das plantas na abundância e diversidade de artrópodes, particularmente aranhas (Riechert e Gillespie 1986; Gunnarsson 1996). Essa influência está relacionada às várias partes vegetativas da planta (por exemplo, agulhas, galhos, folhas) e à presença de estruturas reprodutivas que podem fornecer, por exemplo, uma grande variedade de abrigos, condições favoráveis de microclima, pontos de ancoragem para captura de presas teias e oportunidades de usar diferentes métodos de forrageamento (Greenstone 1984; Riechert e Gillespie 1986; Uetz 1991; Dennis et al. 1998). Villanueva-Bonilla et al. (2017), por exemplo, registraram que a adição de cascas soltas como abrigos artificiais em troncos experimentais beneficia a presença da aranha Selenops cocheleti (Selenopidae). Nesse estudo a espécie utiliza o espaço formado entre a casca solta e o tronco como refúgio contra predação e/ou dissecação, e também como local de oviposição. Outro exemplo foi fornecido por Gunnarsson (1990, 1992). Nesse caso, o autor manipulou experimentalmente a densidade de acículas nos ramos de Picea abies (L.) Karst. (Pinaceae), uma conífera predominante nas florestas do sudoeste da Suécia. No experimento, foi encontrada uma correlação positiva entre a densidade de acículas e a abundância de aranhas, possivelmente devido ao fornecimento de uma barreira efetiva que é capaz de diminuir a predação por aves.

Seleção de habitat e interações planta-aranha

Sabe-se que a seleção de habitat por aranhas é fortemente influenciada por fatores bióticos, como a disponibilidade e diversidade de presas (Bradley 1993; Lubin et al. 1993; Horváth et al. 2005), e fatores abióticos como temperatura e umidade (Li & Jackson 1999; Voss et al. 2007), e a complexidade arquitetural do habitat (Turnbull, 1973; Halaj et al. 2000; Rinaldi & Trinca 2008; Rypstra 1983).

As aranhas podem ser classificadas em guildas de acordo com as suas estratégias de caça e captura de presas (Höfer & Brescovit 2001; Dias et al. 2010) e, dependendo da guilda, diferentes características estruturais do habitat podem ser mais importantes (Foelix 2011). Possivelmente diferentes famílias de aranhas utilizam diferentes espécies ou grupos de plantas, conforme suas necessidades específicas (Scheidler 1990; Mcnett & Rypstra 2000). Por exemplo, todas as espécies neotropicais do gênero Cupiennius Simon, 1891 (Ctenidae) estão fortemente associadas a plantas Bromeliaceae e Musaceae, onde podem abrigar-se

durante o dia e forragear e acasalar durante a noite (Barth et al. 1988). Outro exemplo são as aranhas do gênero Peucetia Thorell, 1869 (Oxyopidae), que apresentam forte associação mutualística com plantas que apresentam tricomas glandulares (Vasconcellos-Neto et al. 2007; Morais-Filho & Romero 2010; Romero & Vasconcellos-Neto 2003, 2011). Nesse caso, as aranhas não só são beneficiadas com o consumo de insetos que ficam grudados nos tricomas da planta, mas também conferem às plantas proteção contra insetos herbívoros.

Coexistência das espécies

As interações competitivas tendem a ser mais fortes entre as espécies simpátricas que são morfologicamente semelhantes e filogeneticamente próximas (Chillo et al. 2010). Os primeiros modelos matemáticos sobre o assunto indicaram que, quando duas espécies competem pelo mesmo recurso, uma delas invariavelmente elimina a outra (Vance 1984). No entanto, é possível observar grande diversidade de espécies que coexistem e persistem no mesmo nível trófico de uma determinada rede de interações (Schoener 1974; Kelly & Bowler 2009). Hutchinson (1957) sugeriu que a coexistência de espécies ecologicamente similares que ocorrem no mesmo sítio requer uma forma de partição de recursos. Essa partição de recursos pode ser um dos mecanismos que possibilitam a coexistência, reduzindo ou evitando a competição interespecífica. Esta divisão ou diferença no uso de recursos foi relatada para vários taxa, incluindo insetos (Boyer & Rivault 2005), mamíferos (Chillo et al. 2010; Di Bitetti et al. 2010), aves (Young et al. 2010; Novcic 2016), répteis e anfíbios (Toft 1985; Segurado & Figueiredo 2007) e peixes (Ross 1986). Esses estudos mostraram que vários mecanismos, como diferenças em fenologia ou seleção de habitats específicos, levam a diminuição da competição, permitindo a coexistência.

Em aranhas, a coexistência de espécies tem sido amplamente estudada no contexto da partição de recursos (Michalko & Pekár 2015). Nesses aracnídeos, a partição de recursos pode ocorrer em relação a: (1) presas - as aranhas podem utilizar diferentes tipos e tamanhos de presas como consequência de diferentes estratégias de caça ou tamanho corporal (Olive 1980; Nyffeler 1999; Yamanoi & Miyashita 2005; Novak et al. 2010); (2) tempo - as aranhas podem ter fenologias ou ciclos circadianos diferentes (Herberstein & Elgar 1994; Herberstein 1997; Novak et al. 2010); (3) espaço - podem selecionar diferentes habitats definidos com base em padrões cromáticos (Oxford & Gillespie 1998), diferentes comportamentos de captura de presas e/ou adequação de sítios para estabelecimento da teia de captura (Aiken & Coyle 2000, Ganier & Höfer 2001, Henaut et al. 2006; Harwood & Obrycki

2005; Cumming & Wesolowska 2004; Portela et al. 2013; Souza et al. 2015). No entanto, embora aranhas sejam predadores comuns na maioria dos ecossistemas terrestres, poucos estudos avaliaram a seleção de microhabitats e como esta seleção diferencial afeta a coexistência das espécies.

Concluindo, o componente estrutural da vegetação é um fator fundamental para a seleção de habitats, colonização e estabelecimento de espécies de aranhas. Diferentes guildas podem apresentar requerimentos específicos quanto aos tipos de estruturas e a seleção diferencial de habitat resultante desses requerimentos pode ser um mecanismo importante para promover a coexistência das espécies. Isso porque deve diminuir a competição interespecífica por espaço e, consequentemente, a frequência de interações agonísticas.

CAPÍTULO I Efeito sazonal e da heterogeneidade do habitat na comunidade de aranhas associadas a troncos de árvores

Resumo

A relação espécie-área (REA) é considerada um dos parâmetros explicativos mais importantes na determinação da riqueza em espécies. Além do espaço disponível para ocupação, sua heterogeneidade estrutural também pode exercer influência sobre o número de espécies que coexistem em um local, assim como na identidade dessas espécies. Isso ocorre porque, com frequência, espécies ou guildas apresentam requerimentos específicos em relação aos habitats e microhabitats a serem ocupados. Neste trabalho investigamos os efeitos de área e heterogeneidade sobre a comunidade de aranhas que ocorrem em troncos de árvores. Durante o período de 2016 a 2018 delimitamos oito parcelas em diferentes em um dos remanescentes de Mata Atlântica do estado de São Paulo. Em cada parcela marcamos cinco árvores aleatoriamente onde registramos a comunidade de aranhas associadas no período diurno e noturno. Posteriormente medimos a complexidade estrutural (estruturas no tronco como cascas, buracos, fendas, concavidades) e o DAP (diâmetro na altura do peito) dos troncos para relacionar está complexidade com a comunidade de aranhas. Classificamos as árvores em grupos por níveis de complexidade com base na abundância das categorias estruturais. Os nossos resultados mostraram que a abundância total de indivíduos da comunidade de aranhas se manteve estável ao longo do ano mesmo com as diferentes temperaturas e pluviosidades decorrentes das diferentes estações do ano. Por outro lado, a composição das espécies variou em relação às estações climáticas, sendo o verão, a estação que apresentou uma composição diferente. Além disso, encontramos um padrão claro ao longo dos dois anos de estudo, havendo uma relação positiva entre troncos o diâmetro do tronco e a abundância, número de famílias e número de espécies de aranhas. Isso corrobora o padrão esperado com base na relação espécies-área. No entanto, diferente do esperado, troncos com a maior complexidade e heterogeneidade estrutural (maior quantidade e diversidade de estruturas) não foram os que apresentaram maior diversidade de aranhas. Estes resultados permitem concluir que, em escalas menores, o efeito da área na composição da comunidade de aranhas é igual ou maior ao efeito da heterogeneidade do habitat. Sugerimos que os efeitos de área e heterogeneidade estrutural seriam complementares para explicar a diversidade de aranhas.

Palavras chave: Mata atlântica, períodos climáticos, complexidade do habitat, diversidade de aranhas.

Introdução

A riqueza de espécies é determinada por múltiplos processos operando em diferentes escalas temporais (Davis 1986; Wolf et al. 2009) e espaciais (Turner & Tjørve 2005; Lengyel et al. 2016). Dentro desses processos, estudos indicam que a predação, a estrutura do habitat e os fatores climáticos têm grande influência na estabilidade das populações dentro da comunidade (Henden et al. 2011; Sandvik et al. 2012). Em aves, por exemplo, o sucesso reprodutivo está fortemente influenciado pelas variações climáticas da região (Wolf et al. 2009). Em mamíferos, especialmente os de vida longa, as mudanças de temperatura, chuva e o foto-período podem também influenciar os períodos reprodutivos afetando a densidade populacional (Bronson 2009). Por outro lado, sabe-se que a estrutura do habitat é um aspecto que afeta intensamente a persistência dos indivíduos, a estabilidade das populações e a coexistência das espécies que interagem entre si (Tilman et al. 1997). Segundo a hipótese de heterogeneidade do habitat (Pianka 1966), quanto mais variado e complexo for o ambiente físico, mais diversas e complexas serão as comunidades de animais neste ambiente. Esta relação positiva tem sido estudada amplamente em aves (Castaño-Villa et al. 2014), anfíbios (Guerra & Aráoz 2015), algumas comunidades de invertebrados bentônicos (O’Connor, 1991; Douglas & Lake, 1994) e artrópodes (Souza et al. 2015; Lavender et al. 2017; Halaj et al. 2000).

O tamanho do espaço físico também é um aspecto importante do habitat o qual está relacionado com a riqueza de espécies e a abundância de indivíduos (Rosenzweig 1995; Ricklefs et al. 2004; Magura et al. 2008). O incremento do número de espécies com a área amostrada é um dos padrões em ecologia mais amplamente estudados (Whittaker & Fernandez-Palacios, 2007; Matthews et al. 2014). Estudos sobre a relação espécies-área (REA) têm sido documentados para diferentes táxons em diferentes escalas espaciais e tem demonstrado o grande efeito que a área per se tem sobre a composição de espécies (Drakare et al. 2006; Whittaker & Fernandez-Palacios 2007; Dengler 2009). REA também tem sido usado amplamente em estudos de conservação como ferramenta na conformação de áreas protegidas onde ocorrem espécies em risco de extinção (Magura et al. 2001; He & Hubbell 2011). Estudos empíricos e teóricos sugerem que a relação espécie-área é independente da heterogeneidade do habitat (e.g. Ricklefs et al. 2004; Drakare et al., 2006). No entanto,

dependendo do táxon e da escala de estudo a relação nem sempre é tão clara devido a aspectos biológicos próprios de cada táxon e à dificuldade de separar os efeitos da heterogeneidade do habitat e os efeitos da área do local de estudo (Beever et al 2006; Lengye et al. 2016).

Árvores representam habitats bem definidos e únicos para os animais (Vasconcellos- Neto et al. 2017). Por um lado, as árvores são estruturalmente complexas e incluem vários micro-habitats (e.g ramos, folhas, galhos, troncos) fornecendo ampla oportunidade para a segregação de nichos (Lawton, 1978; Wardhaugh et al.2013). Por outro lado, as árvores provêm uma fonte estável de alimento para os animais associados (Southwood, 1978). Todos esses fatores resultam em alta diversidade de comunidades de animais que vivem associados a árvores. As aranhas representam um táxon dominante de artrópodes predadores que vivem nas cascas dos troncos (Bowden & Buddle 2010; Oguri et al. 2014; Gómez et al. 2016). Elas também são um dos principais predadores com um impacto considerável sobre a população de presas, agindo como agentes de controle biológico (Nyffeler & Benz 1987; Riechert & Lockley 1984; Young & Edwards 1990). Adaptações de aranhas que vivem na casca podem ser vistas em morfologia, fenologia e fisiologia. Villanueva-Bonilla et al. (2017), por exemplo, registraram forte associação da aranha Selenops cocheleti Simon, 1880 (Selenopidae) com troncos que apresentam cascas descamantes. A morfologia dorsoventral achatada confere a estas aranhas uma vantagem adaptativa neste tipo de habitat. Messas et al. (2014) demonstraram que Eustala pérfida (Araneidae) ocorre em ambientes estreitamente definidos, determinados pelas características do tronco como presença de liquens e cascas rugosas que conferem pontos de ancoragem para as teias. Sabe-se que a estrutura do habitat é um dos principais fatores que determina a abundância e diversidade de aranhas associada à vegetação (Bowden & Buddle 2010; Oguri et al. 2014; Gómez et al. 2016), tornando-as um bom modelo biológico para estudar a influência da diversidade de espécies arbóreas e da complexidade estrutural dos troncos na conformação das comunidades animais. No entanto, comparações de riqueza de espécies e composição de aranhas que habitam troncos são escassas na região neotropical, principalmente em Mata Atlântica (Bonaldo et al. 2007). Além disso, os poucos estudos existentes são de natureza faunística onde pouco é mencionado sobre importância da estrutura dos troncos na estruturação da comunidade de aranhas (Manhart 1994; Yanoviak et al. 2015). Portanto, estudos exploratórios e comparativos são necessários para aumentar o conhecimento sobre os efeitos da complexidade estrutural dos troncos de árvores. Assim, o objetivo do presente estudo foi investigar como fatores climáticos e a complexidade estrutural dos troncos influenciam na abundância total de indivíduos, famílias,

guildas e a riqueza e a composição de espécies de aranhas associadas aos troncos das árvores. Nós esperamos que a riqueza de espécies, famílias e abundância de aranhas aumente à medida que a complexidade estrutural e a área dos troncos aumentasse. Nós também esperamos que a diversidade de aranhas seja diferente entre os períodos climáticos existindo um pico de abundancia diferencial no período de maior temperatura e pluviosidade (verão).

Material e métodos Área de estudo Desenvolvemos o estudo na Serra do Japi (23°13'53.60"S, 46°52'47.01"W), localizada no município de Jundiaí (São Paulo, Brasil). Esta reserva em sua maior parte está coberta por floresta estacional mesófila. Com 354 quilômetros quadrados de área protegida (Leitão-Filho & Morellato 1997), possui uma fauna exuberante da Região Sudeste do Brasil (Morellato1992). Esta área apresenta uma variação atitudinal entre 700 e 1300m sobre o nível do mar. Há uma sazonalidade marcante com verão mais quente e mais chuvoso, enquanto o inverno é mais frio e seco (Pinto 1992).

Definição de estrutura do habitat

No presente estudo, i adotamos o conceito de estrutura do habitat proposto por McCoy & Bell (1991), segundo o qual a heterogeneidade (número de estruturas físicas diferentes por unidade de área), complexidade (abundância absoluta de cada uma das estruturas por unidade de área) e escala são os principais aspetos que caracterizam a estrutura do habitat estudado.

Amostragem de aranhas Em campo, delimitamos oito parcelas de 10 x 20 m. Em cada parcela marcamos cinco árvores aleatoriamente com DAP maior que dez centímetros. Em cada árvore marcada amostramos todas as aranhas que ocorriam nos troncos. Inspecionamos cada tronco desde o chão a dois metros de altura durante 20 minutos no dia e na noite. A coleta foi manual e mantivemos os indivíduos em frascos com álcool 70% para identificação, sendo posteriormente depositadas na coleção de Arachnida do Instituto Butantan São Paulo, Brasil, (curador: D. D. Brescovit) como material testemunho. Realizamos a identificação até o nível de espécie unicamente com indivíduos adultos, porém os indivíduos jovens foram levados em conta para identificação de famílias e para as análises de abundância total de aranhas. Posteriormente, classificamos as famílias identificadas em guildas e a separação foi feita a partir das referências de Dias et al. (2009). Para o presente estudo, a guilda foi tratada como

“grupo de espécies que exploram a mesa classe de recursos ambientais de modo similar” (Root 1967). Realizamos a coleta de aranhas entre maio de 2016 a fevereiro de 2018, sendo feitas as coletas em cada uma das quatro estações climáticas: (1) fevereiro, corresponde ao período de maio precipitação e temperatura; (2) maio, corresponde ao período pos-chuva e temperaturas médias; (3) agosto, corresponde ao período mais frio e seco; (4) novembro, corresponde ao período antes das chuvas (Figura 1). Tanto as parcelas como as arvores amostradas sempre foram as mesmas em todos os períodos de coleta.

Figura 1. Diagrama climático da Serra do Japi, Jundiaí, Brasil, baseado em dados meteorológicos coletados pela Estação Experimental de Jundiaí, entre 2016 e 2018. Áreas com linhas verticais indicam períodos úmidos. Áreas escuras indicam períodos super-úmidos. Áreas pontilhadas indicam períodos secos. O diagrama foi feito com o software da versão ECD 2.0.

Análises de dados da comunidade de aranhas Para estimar a riqueza total das aranhas registradas nos dois anos de estudo utilizamos a curva de acumulação de espécies proposta por Jiménez-Valverde & Hortal (2003). Utilizamos as oito parcelas delimitadas e registradas em cada período climático como esforço de amostragem. Para gerar os valores da curva de acumulação de espécies, utilizamos programa EstimateS versão 9.1.0 (Colwell 2013). A curva de acumulação empírica foi

ajustada à função de Clench para calcular o valor assintótico da curva (Jiménez-Valverde & Hortal 2003):

Função de Clench Sn = (a*n) / (1+(b*n))

Onde (Sn) é número médio de espécies (riqueza de espécies observada acumulada), (n) é esforço de amortragem, (a) é a taxa de incremento de nuevas espécies e (b) é o parâmetro relacionado com a forma da curva. Os modelos foram ajustados aos dados através de regressão não-linear usando o algoritmo Simplex e Quasi-Newton (Jiménez-Valverde & Hortal 2003; Jiménez-Valverde & Lobo 2007). Para reduzir o efeito de adicionar amostras à curva, aleatorizamos 100 vezes os dados no software. Depois disso, usamos o programa Statistica versão 10.0 (Statsoft 2016) para gerar o gráfico da curva.

Sazonalidade Para comparar a abundância total de indivíduos da comunidade de aranhas entre os meses de amostragem, nós realizamos teste ANOVA, com os dados de abundância transformados para atender os pressupostos de normalidade de homocedasticidade. Posteriormente realizamos outro teste ANOVA para testar se o número absoluto de espécies varia entre os períodos climáticos. Para comparar a composição de espécies entre os períodos, utilizamos a análise de PERMANOVA, uma vez que a uniformidade de dispersão dos dados foi testada. Os dados de abundância de indivíduos e de número de espécies de aranhas foram combinados para os dois outonos, dos dois invernos, das duas primaveras e dos dois verões. Posteriormente, transformamos estes dados em log antes da análise (Anderson et al. 2008). Usamos a dissimilaridade de Gower no teste PERMANOVA com 1000 permutações e com nível de significância de 0,05. Posteriormente, para conhecer as diferenças entre as estações climáticas fizemos comparações par a par com o Teste de Tukey e corrigimos o valor de P significativo pelo método Bonferroni devido às múltiplas comparações (Anderson 2001). Para observar graficamente a similaridade da composição de espécies entre períodos climáticos, nós realizamos uma ordenação Non-Parametric Multidimensional scaling (NMDS). Transformamos os dados de abundância de aranhas em cada estação em log para minimizar o efeito das espécies raras. A ordenação por NMDS foi baseada na medida de distância de Bray-Curtis, e um número máximo de 100 randomizações foi usado para procurar uma solução estável. Finalmente, utilizamos uma análise de porcentagem de similaridade (SIMPER) para saber quais espécies de aranhas foram responsáveis pela similaridade/dissimilaridade entre as estações baseadas na distância de Bray-Curtis. Para essas

análises estatísticas, utilizamos o pacote vegan no software R versão 3.5.1 (R Core Team 2019).

Estrutura dos troncos e a comunidade de aranhas

Fizemos a caracterização da estrutura dos troncos nas 40 árvores marcadas aleatoriamente dentro das oito parcelas para o registro da comunidade de aranhas mencionado anteriormente. Para cada tronco marcado registramos um conjunto de variáveis representativas das características físicas da planta: (1) DAP (diâmetro altura do peito); (2) cascas soltas, buracos, concavidades e fendas. Para este último registro, amarramos ao redor de cada tronco quatro barbantes a 50, 100, 150 e 200 cm de altura em relação ao solo e contamos todos os buracos, fendas, concavidades e cascas soltas em contato com as cordas. Selecionamos essas estruturas devido que observamos que eram as mais frequentemente utilizadas pelas aranhas. Posteriormente, classificamos os troncos em grupos de complexidade baseado nas características registradas utilizando o método de agrupamento K-means. Para comparar o (1) número total de espécies; (2) número de famílias; e (3) abundância total de indivíduos entre os grupos de troncos agrupados por complexidade, utilizamos ANOVA após testar a homocedasticidade dos dados (teste de Levene). Utilizamos o teste de Tukey como post-hoc de comparação par a par entre os grupos de complexidade e o valor p foi ajustado pela correção de Bonferroni devido às múltiplas comparações. Em seguida, calculamos a área dos troncos registrados utilizando a medida do DAP e a altura padrão de registro de dois metros. Para testar se a área dos troncos registrados está relacionada com a (1) abundância total de aranhas, (2) número de famílias e (3) número de espécies utilizamos o coeficiente de correlação Pearson com um intervalo de confiança de 95%. Desenvolvemos todas estas análises no software R (R Core Team 2019), utilizando os pacotes “Cluster” (Maechler et al. 2019) e “factoextra” (Kassambara & Mundt 2015) para a classificação dos troncos baseada no método K-means, e, os pacotes “Rcmdr” (Fox et al. 2019) e “multcomp” (Hothorn et al. 2019) para o resto das análises. Adotamos o valor estatístico significativo de 0.05.

Estruturação da comunidade de aranhas Posteriormente, determinamos três níveis de organização para a comunidade de aranhas (famílias, espécies e guildas) e examinamos como a comunidade está estruturada em relação às características dos troncos. Para isso, realizamos uma Análise de Redundância (RDA), na qual retiramos as linhas (observações) que não continham nenhum individuo (total = 0) visto que não é possível aplicar o coeficiente de dissimilaridade em matrizes que contém

linhas com somatório igual a zero. Padronizamos os dados das características do tronco (variáveis explanatórias) e os dados da comunidade de aranhas (variáveis resposta) utilizando o método “standardize” e “hellinger”, respectivamente. Posteriormente, para validar a solução do modelo RDA realizamos uma ANOVA simples e validar os eixos individuais da RDA realizamos uma ANOVA com 500 permutações. Fizemos as análises de estruturação da comunidade de aranhas separadamente para cada período climático. Desenvolvemos essas análises no software R (R Core Team 2019) utilizando os pacotes “REdaS” e “vegan”. Para todas as análises adotamos o valor estatístico significativo de 0.05.

Resultados Encontramos 2157 indivíduos nos troncos, dentre os quais 962 (44.59%) eram adultos. Os adultos identificados pertencem a 30 famílias, 62 gêneros e 86 espécies e morfoespécies identificadas (Anexo 1). A família Theridiidae foi a mais abundante (N=1163), considerando tanto indivíduos jovens quanto adultos, seguida de Araneidae (N=469) e Selenopidae (N=100). Lycosidae, Mysmenidae, Pisauridae, Segestriidae, Theridiosomatidae e Trechaleidae apresentaram unicamente indivíduos imaturos. As espécies mais abundantes (apenas indivíduos adultos) foram Cryptachaea dea (N = 185), Cryptachaea passiva (N = 149), ambas as espécies da família Theridiidae, e Selenops cocheleti (Selenopidae) (N = 98). Classificamos as famílias coletadas em 11 guildas (1) “Aerial hunters”: Anyphaenidae, Coriniidae e Eutichuridae; (2) “Diurnal aerial ambushers”, Philodromidae e Thomisidae; (3) “Diurnal space web-weavers”: Linyphiidae, Pholcidae, Pisauridae e Theridiidae; (4) “Ground runners”: Corinnidae (Xeropigo sp1), Gnaphosidae e Lycosidae; (5) “Ground weavers”: Deinopidae; (6) “Nocturnal aerial ambushers”: Hersiliidae, Ctenidae, Segestridae, Selenopidae, Sparassidae e Trechaleidae; (7) “Nocturnal aerial runners”: Mimetidae, Salticidae e Scytodidae; (8) “Nocturnal ground ambushers”: Ctenidae (Isoctenus eupalaestrus e Itatiaya modesta); (9) “Nocturnal ground hunters”: Oonopidae; (10) “Nocturnal space web- weavers”: Amaurobiidae e Sicariidae e (11) “Orb weavers”: Araneidae, Mysmenidae, Tetragnathidae, Theridiosomatidae e Uloboridae (Anexo 1). As estimativas da função de Clench indicam que registramos 68% da araneofauna associada aos troncos das árvores (Tabela 1), no entanto, a curva de acumulação de espécies não atingiu a assíntota, mas a inclinação da curva está aparentemente começando a diminuir (Figura 2). Tabela 1. Valores obtidos do ajuste da função Clench da curva de acumulação de espécies.

Espécies Espécies % araneofauna R2 Inclinação observadas esperadas registrada

86 124.4 0.997 0.43 0.68

Figura 2. Curvas de acumulação de espécies ajustadas à Função de Clench da comunidade de aranhas associadas aos troncos de árvores na Serra do Japi, SP-Brasil.

Sazonalidade O número médio de aranhas por estação climática no período de estudo de dois anos foi de 278,125 ± 75,7, variando de 172 (primavera de 2017) a 415 indivíduos (outono de 2017). No entanto, este número médio de aranhas não variou entre as estações climáticas (ANOVA: F= 1,32; g.l.=7; p= 0,25; Figura 3).

Figura 3. Variação da abundância total da comunidade de aranhas registradas nos troncos por estação climática na Serra do Japi, SP-Brasil no período de maio de 2016 a fevereiro de 2018. Embora o número total de espécies de aranhas não diferiu entre as estações (ANOVA: g.l= 3; F= 0,36; p= 0,78) a composição de espécies diferiu significativamente (PERMANOVA: F= 1,57; R2= 0,14; p= 0,008). A estação verão apresentou 35 espécies das 86 registradas e dessas 10 espécies foram exclusivas desta estação; em outono foram registradas 32 das 86 espécies, sendo que nove espécies foram exclusivas; no inverno foram registradas 41 espécies sendo que 13 foram exclusivas; e na primavera foram registradas 47 das 86 espécies sendo que 16 foram exclusivas desta estação. No verão, a composição de espécies foi diferente quando comparada com o inverno (PERMANOVA: F= 1,72; R2= 0,10945; p= 0,010) e o outono (PERMANOVA: F= 2,33; R2= 0,142; p= 0,001), mas não apresentou diferenças em relação a primavera (PERMANOVA: F= 1,30; R2= 0,085; p= 0,18). Por outro lado, as estações outono, inverno e primavera apresentaram composições similares de espécies de aranhas (PERMANOVA: F= 1,35; R2= 0,08; p= 1,3). Na ordenação NMDS, observamos de fato que as estações outono, inverno e primavera apresentaram similares composições de espécies (Figura 4). Esta ordenação teve um valor de estrese de 0.14, indicando uma solução estável.

Figura 4. Ordenação Non-Parametric Multidimensional scaling (NMDS) das espécies de aranhas registradas em relação às estações climáticas. O triangulo cinza indica as estações climáticas que apresentaram uma composição de aranhas similar.

As espécies Cryptachaea dea (Theridiidae), Cryptachaea passiva (Theridiidae), Alpaida alticeps (Araneidae), Selenops cocheleti (Selenopidae), Craspedisia cornuta (Theridiidae), Tupigea sp.1 (Pholcidae), Loxosceles gaucho (Sicariidae) contribuíram com 50% da diferença de composição de espécies entre as estações (Anexo 2). C. dea foi a espécie mais abundante no outono, primavera e verão e a espécie C. passiva foi a mais abundante no inverno (Tabela 1). Sobre as guildas da comunidade de aranhas, “Diurnal space web-weavers” foi a mais dominante nas estações outono, inverno e primavera (Teste de Tukey outono: p= < 0,001; Teste de Tukey inverno: p= < 0,001; Teste de Tukey primavera: p= < 0,001) e na estação verão as guildas “Diurnal space web-weavers” e “Orb-weavers” foram as mais dominantes e não apresentaram diferenças significativas entre elas (Teste Tukey verão: p= 1; Figura 5). No entanto, quando comparamos a composição geral de guildas entre estações climáticas não registramos diferenças significativas (PERMANOVA: F= 0,95; R2 = 0,09; p= 0,52).

Figura 5. Composição de guildas da comunidade de aranhas associadas aos troncos das árvores por estação climática. A proporção das guildas está organizada de forma crescente da base do gráfico até o top do gráfico.

Complexidade estrutural dos troncos e estruturação da comunidade de aranhas

Identificamos três grupos de complexidade dos troncos para cada estação climática conforme as estruturas registradas nos troncos (Anexo 3), sendo o nível um a complexidade mais baixa e o nível três a complexidade mais alta. Em termos gerais, o primeiro grupo está formado por troncos que apresentaram a menor quantidade de cascas e concavidades, valores médios de fendas e buracos por área e apresentaram valores médios nos diâmetros dos troncos. O segundo grupo são os troncos que apresentaram os menores valores de fendas e buracos, valores médios de cascas e concavidades, mas os maiores valores de diâmetro. O terceiro grupo são os troncos que apresentaram os maiores valores de cascas, buracos, fendas e concavidades, mas os menores valores de diâmetro. Em todas as estações climáticas houve diferenças nas abundâncias de indivíduos, famílias e espécies entre os três níveis de complexidade dos troncos registrados (Tabela 2). Em termos gerais, a abundância total de aranhas foi maior no nível de complexidade intermediário 2 (troncos com os maiores valores de diâmetro) nas quatro estações climáticas (Figuras 6-9, Anexo 4). O número de famílias de aranhas também foi maior no nível intermediário de complexidade nas estações inverno e primavera (Figuras 7-8), mas nas estações outono e verão não apresentou diferenças com o nível três e o nível um

respectivamente (Teste Tukey outono: p= 0.16; Teste Tukey verão: p= 0.10; Figuras 6 e 9; Anexo 4). O número de espécies de aranhas também foi maior no nível dois de complexidade quando comparado com os outros níveis. No outono, o nível de complexidade mais baixo obteve o menor número de espécies (Figura 6, Anexo 4), nas outras estações o número de espécies de aranhas foi similar entre os níveis de complexidade um e três (Figuras 7-9, Anexo 4).

Tabela 2. Resultados do teste ANOVA da diferença de abundância, famílias e espécies de aranha entre os três níveis de complexidade em cada estação climática. Os valores p ressaltados indicam diferenças estatísticas significativas.

Estações Interação F g.l. P valor Abundância vs complexidade 8,70 2 < 0,001 Outono Família vs complexidade 2,46 2 0,05 Espécies vs complexidade 10,07 2 <0,001 Abundância vs complexidade 7,37 2 0,002 Inverno Família vs complexidade 6,30 2 0,004 Espécies vs complexidade 8,58 2 <0,001 Abundância vs complexidade 12,68 2 <0,001 Primavera Família vs complexidade 6,16 2 0,005 Espécies vs complexidade 7,55 2 0,001 Abundância vs complexidade 2,34 2 0,05 Verão Família vs complexidade 2,91 2 0,05 Espécies vs complexidade 5,418 2 0,008

Figura 6. Valores médios da abundância total de indivíduos (jovens e adultos), famílias e espécies registradas nos troncos com diferentes níveis de complexidade estrutural no Outono (registro feito no mês de maio). Letras diferentes indicam diferenças estatisticamente significativas. Nível de complexidade: 1= menor nível de complexidade; 2= nível intermediário de complexidade; 3= maior nível de complexidade.

Figura 7. Valores médios da abundância total de indivíduos (jovens e adultos), famílias e espécies registradas nos troncos com diferentes níveis de complexidade estrutural no Inverno (registro feito no mês de agosto). Letras diferentes indicam diferenças estatisticamente significativas. Nível de complexidade: 1= menor nível de complexidade; 2= nível intermediário de complexidade; 3= maior nível de complexidade.

Figura 8. Valores médios da abundância total de indivíduos (jovens e adultos), famílias e espécies registradas nos troncos com diferentes níveis de complexidade estrutural na Primavera (registro feito no mês de novembro). Letras diferentes indicam diferenças estatisticamente significativas. Nível de complexidade: 1= menor nível de complexidade; 2= nível intermediário de complexidade; 3= maior nível de complexidade.

Figura 9. Valores médios da abundância total de indivíduos (jovens e adultos), famílias e espécies registradas nos troncos com diferentes níveis de complexidade estrutural no Verão (registro feito no mês de fevereiro). Letras diferentes indicam diferenças estatisticamente significativas. Nível de complexidade: 1= menor nível de complexidade; 2= nível intermediário de complexidade; 3= maior nível de complexidade.

Houve relação positiva entre a abundância total de aranhas e a área dos troncos nas estações inverno, primavera e verão (Figuras 10-13). O número total de espécies também esteve relacionado positivamente com a área, mas esta relação so foi observada no inverno e no verão (Figuras 11 e 13). Em primavera e em verão foram os únicos períodos que o numero de famílias de arnahas esteve relacionado positivamente com a área dos troncos (Figuras 12- 13). No outono foi a única estação que não foi registrada nenhuma relação entre a comunidade de aranhas e a área dos troncos (Figura 10).

Figura 10. Resultado do Coeficiente de Correlação de Pearson entre (1) abudância total de aranhas, (2) numero de espécies e (3) número de famílias e a área dos troncos registrado no Outono. A área cinza indica o intervalo de confiança de 95%.

Figura 11. Resultado do Coeficiente de Correlação de Pearson entre (1) abudância total de aranhas, (2) numero de espécies e (3) número de famílias e a área dos troncos registrado no Inverno. A área cinza indica o intervalo de confiança de 95%.

Figura 12. Resultado do Coeficiente de Correlação de Pearson entre (1) abudância total de aranhas, (2) numero de espécies e (3) número de famílias e a área dos troncos registrado na Primavera. A área cinza indica o intervalo de confiança de 95%.

Figura 13. Resultado do Coeficiente de Correlação de Pearson entre (1) abudância total de aranhas, (2) numero de espécies e (3) número de famílias e a área dos troncos registrado no Verão. A área cinza indica o intervalo de confiança de 95%. As análises de redundância (RDA) mostraram várias associações entre a comunidade de aranhas e as estruturas registradas nos troncos. Estas estruturas nos troncos explicaram entre 19% e 28% da variação na composição de famílias (Figura 14-17). Na estação outono,

as variáveis cascas e concavidades estiveram mais fortemente associados com o eixo 1 (RDA1, Figura 14). Aqui a família Sicariidae apresentou associação com concavidades no tronco enquanto, as famílias Araneidae, Theridiidae e Selenopidae tiveram forte associação com troncos que apresentaram cascas e concavidades conjuntamente (Figura 14). Por outro lado, no segundo eixo canônico (RDA2), as estruturas diâmetro, fendas e buracos tiveram um maior poder explicativo. Aqui a família Corinnidae apresentou associação com buracos nos troncos, enquanto Linyphidae e Pholcidae apresentaram associação com fendas no tronco (Figura 14). Estes dois eixos canônicos foram significativos (Anova RDA1: p=0,001; Anova RDA2: p=0,016) e explicaram 78% da variação na composição de famílias de aranhas.

Figura 14. Ordenação biplots de RDA representando os dados de famílias de aranhas transformados pelo método Hellinger e a sua relação com todas as características estruturais registradas em troncos de árvores na estação outono na Serra do Japi, Brasil. Setas vermelhas são as famílias de aranhas e as setas pretas são as características estruturais. No inverno, as estruturas cascas e concavidades estiveram mais fortemente associados com o eixo 1 (RDA1, Figura 15). Selenopidae apresentou forte associação com troncos com cascas e as famílias Lyniphiidae e Pholcidae apresentaram associação com troncos que possuíam concavidades no tronco (Figura 15). No segundo eixo canônico (RDA2), as estruturas, diâmetro e buracos estiveram mais associadas a este eixo. Aqui, Corinnidae esteve associada a troncos com presença de buracos enquanto Araneidae esteve associada a troncos

com grandes diâmetros (Figura 15). Estes dois eixos canônicos da análise foram significativos (Anova RDA1: p=0,01; Anova RDA2: p=0,05) e explicaram 80% da variação na composição de famílias de aranhas.

Figura 15. Ordenação biplots de RDA representando os dados de famílias de aranhas transformados pelo método Hellinger e a sua relação com todas as características estruturais registradas em troncos de árvores na estação inverno na Serra do Japi, Brasil. Setas vermelhas são as famílias de aranhas e as setas pretas são as características estruturais.

Na primavera, as estruturas fendas e buracos estiveram mais associadas com o eixo canônico 1 (RDA1, Figura 16). Aqui, Anyphaenidae e Corinnidae estiveram associadas com troncos que apresentaram buracos e as famílias Lyniphiidae e Pholcidae estiveram associadas com troncos que apresentaram fendas (Figura 16). No segundo eixo canônico, cascas e concavidades estiveram associadas com este eixo. As famílias Theridiidae, Uloboridae, Araneidae e Selenopidae estiveram associadas com as estruturas cascas e concavidades presentes nos troncos (Figura 16). Estes dois eixos canônicos da análise foram significativos (Anova RDA1: p=0,001; Anova RDA2: p=0,021) e explicaram 71% da variação na composição de famílias de aranhas.

Figura 16. Ordenação biplots de RDA representando os dados de famílias de aranhas transformados pelo método Hellinger e a sua relação com todas as características estruturais registradas em troncos de árvores na estação primavera na Serra do Japi, Brasil. Setas vermelhas são as famílias de aranhas e as setas pretas são as características estruturais.

No verão, a estrutura buracos esteve associada com o primeiro eixo canônico (RDA1, Figura 17). Aqui, Corinnidae e Salticidae estiveram associadas com buracos nos troncos. No segundo eixo canônico (RDA2), as estruturas fendas, cascas e concavidades estiveram mais associadas a este eixo. Araneidae e Selenopidae estiveram associadas com cascas nos troncos, Sicariidae e Linyphiidae estiveram associadas com concavidades nos troncos, enquanto que Pholcidae esteve associada a fendas (Figura 17). Estes dois eixos canônicos da análise foram significativos (Anova RDA1: p=0,002; Anova RDA2: p=0,01) e explicaram 82% da variação na composição de famílias de aranhas.

Figura 17. Ordenação biplots de RDA representando os dados de famílias de aranhas transformados pelo método Hellinger e a sua relação com todas as características estruturais registradas em troncos de árvores na estação verão na Serra do Japi, Brasil. Setas vermelhas são as famílias de aranhas e as setas pretas são as características estruturais.

Discussão

O nosso estudo é um dos primeiros trabalhos em avaliar a araneofauna associada aos troncos de árvores na região neotropical integrando a estrutura do habitat e a variação climática em conjunto para explicar a composição da comunidade de aranhas. O estudo provê três resultados chaves. (1) Primeiro, a flutuação na abundância total de indivíduos da comunidade de aranhas se manteve estável ao longo do ano mesmo com a mudança na temperatura e chuva nos diferentes períodos climáticos. Por outro lado, como esperado, a composição de espécies variou em relação às estações climáticas, sendo o verão a estação que apresentou uma composição diferente quando comparada com as outras estações. (2) Segundo, encontramos um padrão claro ao longo dos dois anos de estudo de relação positiva entre troncos que têm os maiores valores de diâmetro com a maior abundância, número de famílias e número de espécies de aranhas, suportando o padrão ecológico de relação espécies- área (REA). Entretanto, diferente do esperado, troncos com a maior complexidade e

heterogeneidade estrutural registrada (maior quantidade e diversidade de estruturas) não foram os que apresentaram maior diversidade de aranhas. (3) Terceiro, as cascas e concavidades nos troncos foram as estruturas que mais explicaram a riqueza e abundância de aranhas registradas principalmente para as famílias Theridiidae, Selenopidae, Araneidae e Pholcidae.

Sazonalidade

No estudo, a mudança nas condições climáticas pareceu não afetar significativamente a densidade de aranhas associadas aos troncos das árvores. Aparentemente a comunidade de aranhas registrada pode ter se adaptado às mudanças na precipitação e temperatura mantendo suas populações estáveis ao longo do ano. Esta baixa flutuação no número de indivíduos estaria relacionada a dois fatores: (1) os abrigos fixos que o tronco fornece (e.g. cascas soltas, concavidades, etc.) os quais permitem refúgio, microclimas pouco flutuantes e locais de oviposição, fatores importantes que influenciam a distribuição e flutuação populacional de aranhas (Halaj et al. 2000; Szinetar & Horvath 2005; Villanueva-Bonilla & Vasconcellos- Neto 2016; Stanska et al. 2018). (2) A grande representatividade que teve a família Theridiidae com mais de 50% de todas as aranhas coletadas neste estudo foi mais do que o dobro em abundância da segunda família mais comum (Araneidae). Theridiidae não apresentou grandes mudanças no número de indivíduos ao longo dos dois anos de estudo, e por ser a família mais representativa, a flutuação de indivíduos de outras famílias acabou sendo pouco visível no padrão geral da comunidade. Theridiidae é de fato uma família dominante em vários estudos faunísticos em regiões subtropicais (López-Lezama et al. 2017) e tropicais na América do Sul (Rodrigues & Mendonça 2012; Rodrigues et al. 2016; Castanheira et al. 2016) o que explica alta abundância e riqueza de espécies. Além disso, as espécies Cryptachaea dea e C. passiva (Theridiidae) apresentaram indivíduos adultos em todas as temporadas climáticas, indicando um provável recrutamento constante de indivíduos por apresentarem vários períodos reprodutivos ao longo do ano, padrão fenológico euricronico (Tretzel 1954; Paquin & Dupérré 2001). Resultados similares foram registrados para a aranha Selenops cocheleti (Selenopidae) a qual também apresentou adultos e vários períodos reprodutivos ao longo do ano e um recrutamento constante de indivíduos, refletindo em baixa flutuação populacional (Villanueva-Bonilla & Vasconcellos-Neto 2016).

Da mesma forma, “Diurnal space web-weavers” foi a guilda dominante nos troncos registrados em todos os períodos climáticos. Esta guilda esteve conformada pelas famílias

Linyphiidae, Pholcidae, Pisauridae e Theridiidae. Nos troncos, os espaços formados entre as fendas ou entre as cascas soltas e o tronco forneciam um espaço tridimensional adequado para a fixação das teias destas aranhas. Esta guilda também foi registrada como a mais dominante em uma floresta riparia no sudeste brasileiro (Rodrigues & Mendonça 2012; Rodrigues et al. 2016) e em outras partes do mundo como na Colombia (Flórez 1999), Africa (Sørensen et al. 2002; Sørensen 2004) e na China (Chen & Tso 2004) evidenciando uma predominância de “space web-weavers” seguida de aranhas de outras guildas.

A guilda “Orb-weaver spiders” também esteve bem representada em todas as estações climáticas, mas no verão teve similares valores de abundância com a guilda “Diurnal space web-weavers”. “Orb-weaver” esteve representada principalmente por Eustala perfida e Alpaida alticeps (Araneidae). Estas duas espécies de aranhas eram encontradas utilizando a mesma estrutura nos dois anos de estudo: (1) E. perfida utiliza concavidades de tamanhos específicos nos troncos para fixar a teia (para mais detalhes Messas et al 2014) e (2) A. alticeps sempre foi encontrada com a teia fixada no espaço formado entre cascas grandes soltas e o tronco. Estes araneídeos parecem ser exclusivos de troncos de árvores devido a sua preferência por estruturas nos troncos e por serem encontradas ao longo do ano nas mesmas estruturas (Messas et al. 2014).

Por outro lado, guildas de aranhas não tecedoras, por exemplo, “Ground runners” ou “Nocturnal ground hunters” estiveram pouco representadas tanto por poucas famílias como com baixa abundância de indivíduos. Destas aranhas caçadoras não tecedoras, Selenops cocheleti (Selenopidae), foi a que mais quantidade de indivíduos teve. Villanueva-Bonilla et al. (2017) evidenciaram a S. cocheleti como uma aranha especialista de troncos que utiliza os espaços formados entre as cascas soltas e o tronco como abrigo e local de repouso enquanto caça.

Das 86 espécies identificadas cinco espécies, Cryptachaea dea (Theridiidae), C. passiva (Theridiidae), Eustala perfida (Araneidae), Alpaida alticeps (Araneidae), Selenops cocheleti (Selenopidae), estiveram presentes o ano todo em abundâncias relativamente altas. Estas aranhas foram classificadas como exclusivas de cascas dos troncos, pois, podem ser encontradas o ano todo, bem como seus adultos (Wunderlich 1982; Szinetar & Horvath 2005). A baixa quantidade de espécies de aranhas exclusivas de troncos observada no nosso estudo também foi registrada em diferentes florestas temperadas na Europa (Horvath & Szinetar 1998; Blick 2011; Machac & Tuf 2016; Stanska et al. 2018) onde menos do 10% das espécies

identificadas eram de fato exclusivas de troncos. Estes resultados claramente mostram que os troncos das árvores são habitats comuns frequentemente utilizados por várias espécies de aranhas, mesmo que estas não sejam exclusivas de troncos (Stanska et al. 2018). O fato de algumas espécies não terem sido registradas em todas as estações climáticas não necessariamente indica que não apresentam associação forte com o tronco. Muitos dos juvenis coletados não foram identificados e provavelmente pertençam justamente a estas espécies que foram menos abundantes e que poderiam ser categorizadas como facultativas no uso do tronco como habitat (Szinetar & Horvath 2005). Devido a isso, as categorias propostas para aranhas da Europa por Wunderlich (1982) da relação do uso do tronco devem ser levadas com precaução nas situações que unicamente se leva em conta as abundâncias absolutas das espécies e não é tido em conta aspectos fenológicos e biológicos das mesmas.

Finalmente, a estação verão apresentou uma composição de espécies de aranhas diferente das outras estações climáticas. No entanto, esta estação foi a que menor quantidade de espécies apresentou assim como a menor quantidade de espécies exclusivas desta estação. Durante os anos de coleta das aranhas (2016-2018) o verão foi marcado por um padrão incomum de baixa precipitação e altas temperaturas. Estas condições climáticas adversas provavelmente influenciaram indiretamente nas populações de outros artrópodes (e.g. insetos) que seriam o alimento das aranhas (Romero & Vasconcellos-Neto 2003; Horváth et al. 2005), mas também poderia ter tido um efeito direto em, por exemplo, a dissecação por perda de excessiva de agua das aranhas (Humphreys 1975; DeVito et al. 2004). Sabe-se que as variáveis climáticas são fatores importantes na composição da comunidade de aranhas (Lensing et al. 2005; Gobbi et al. 2006; Černecká et al. 2017). Entretanto, não registramos mudanças nas populações de insetos ou mortalidade significativa nas populações de aranhas pela perda de água, sendo necessários estudos posteriores avaliando estas relações.

Estrutura dos troncos e a composição da comunidade de aranhas

Os maiores valores de número de famílias, espécies e abundância total de aranhas estiveram relacionados com troncos que apresentaram os maiores valores de diâmetro (área). Esta relação de espécies-área (REA) é um dos padrões mais antigo e melhor estudado na ecologia (e.g. Arrhenius 1921; Matthews et al. 2014; Thompson et al. 2014). No nosso estudo é claro que a área tem um papel tão importante quanto às estruturas presentes no tronco (complexidade estrutural) na explicação da riqueza e abundância de espécies de aranhas visto que explicou entre 38-48% da abundância total de aranhas enquanto que a complexidade

estrutural dos troncos explicou entre 19-28%. Isso fica evidenciado quando os troncos com maior complexidade estrutural não foram os que apresentaram maior diversidade de aranhas e sim os troncos com maior diâmetro. Esta relativa maior importância da área também foi registrada em estudos com espécies de mariposas (Crist & Veech 2006) e em espécies de plantas vasculares (Pysek et al. 2002; Steinmann et al. 2011) onde mais de 70% do padrão de espécies registrado foi explicado pelo efeito da área. No nosso estudo, a relação espécie-área foi mais forte no período de maior temperatura e precipitação visto que somente neste período as três categorias da comunidade de aranhas (abundância, famílias e espécies) estiveram positivamente relacionadas com a área dos troncos. De fato, estudos indicam que maiores temperaturas aumentam a atividade metabólica dos artrópodes, as taxas de consumo de alimentos e as taxas reprodutivas (Reynolds et al. 2018; Romero et al. 2018), o que explicaria a maior quantidade de indivíduos, numero de espécies e de famílias de aranha neste período. Além disso, neste período úmido aranhas não teriam problema com a dissecação por lo que a necessidade de abrigo seria menor e a área onde forragear se tornaria provavelmente mais importante, principalmente para aranhas não tecedoras. No entanto, esta suposição da área ser o fator principal na conformação da comunidade deve ser considerada com precaução, pois é difícil separar o efeito da área per se do efeito isolado da heterogeneidade ambiental (Nally & Watson 1997; Lengyel et al. 2016). De fato, vários autores indicam que, devido à alta correlação entre estas duas características, os efeitos deveriam ser tomados como complementares mais do que excludentes (e.g. Ricklefs & Lovette 1999; Lengyel et al. 2016). Esses efeitos complementares foram de fato observados quando registramos que as estruturas cascas soltas e concavidades nos troncos foram as que mais explicaram a presença das aranhas. Estas estruturas estiveram presentes, com valores intermediários, justamente nos troncos que tinham os diâmetros maiores, indicando que a complexidade estrutural também tem um efeito importante na estruturação da comunidade de aranhas.

Na última década, têm surgido vários estudos debatendo a escala na qual o padrão REA continua sendo valido e em qual escala a heterogeneidade do habitat se torna mais importante na explicação da riqueza de espécies e abundância de indivíduos (Harte et al. 2009; O'Dwyer & Green 2010). Storch e colaboradores (2012) sugeriram que em escalas menores o REA pode não ser valido devido à importância que tem a heterogeneidade do habitat. Entretanto, no nosso estudo, em escala menor, aparentemente a área parece ser igual ou mais importante do que a heterogeneidade do habitat. Em se tratando de escalas menores, a teoria neutra parece ser uma perspectiva mais realista dentro das teorias que tentam explicar o

mecanismo por trás do REA, (Leibold & McPeek, 2006). Esta teoria indica que em locais que existe alta sobreposição de nicho e alta taxa de dispersão, é mais provável que a comunidade esteja sendo afetada por processos neutros (Stokes & Archer, 2010) e consequentemente o potencial efeito da heterogeneidade do habitat é reduzida. Nós observamos que as espécies Cryptachaea dea e C. passiva, ambas as espécies da família Theridiidae, foram as duas aranhas mais abundantes em todo o estudo. Estas aranhas apresentaram hábitos similares de forrageamento além de ocupar similares espaços nos troncos, o que indica alta sobreposição de nicho e alta competição entre elas. Dessa forma é provável que a heterogeneidade do habitat não seja o processo relevante que permita a coexistência destas duas espécies e sim outros fatores como processos neutros (e.g. dispersão, taxa de mortalidade) ou aspectos biológicos (e.g. fenologia) o que estaria explicando a presença destas duas aranhas simpátricas congenéricas no mesmo local. No entanto, estes últimos processos não foram registrados no presente trabalho e estudos posteriores que avaliem os mecanismos que permitem a coexistência assim como índices de sobreposição de nicho de estas duas espécies do gênero Cryptachaea seriam necessários.

Finalmente, ao longo dos dois anos de estudo nós observamos padrões claros de utilização das estruturas dos troncos por algumas das famílias de aranhas. (1) A família Corinnidae sempre foi registrada associada aos buracos nos troncos. (2) Selenopidae foi sempre registrada associada a cascas soltas e em algumas ocasiões a fendas nos troncos. (3) Pholcidae esteve associada a fendas nas estações primavera, verão e outono. No caso de Corinnidae, especificamente os gêneros Corinna e Castianeira, são conhecidas como aranhas arborícolas ou aranhas “trunk-drilling ambusher” (Dias et al. 2010) o que explicaria a forte associação desta família com troncos que apresentem buracos. Para Selenopidae, como mencionado anteriormente, estas aranhas apresentam uma clara adaptação para o tipo de ambiente no qual são frequentemente observadas, corpo dorsoventralmente achatado, o que permite a utilização dos espaços formados entre as cascas soltas e o tronco e o uso de fendas profundas como abrigo (Villanueva-Bonilla et al 2017). Já Pholcidae pode ser considerada uma família de aranhas generalistas enquanto ao uso do habitat (Dias et al. 2010). As aranhas registradas desta família eram de pequeno porte e o espaço das fendas nos troncos geralmente era o suficiente para a ancoragem dos fios das teias em lençol típicas destas aranhas. Todavia, no nosso conhecimento, não existem estudos avaliando possíveis especificidades no uso do habitat, a maioria dos estudos são faunísticos onde pouco é mencionado sobre o habitat onde elas frequentemente ocorrem (e.g. Machado et al. 2007; Valdez-Mondragón & Francke 2009).

Concluindo, os nossos resultados mostram que a variação de temperatura e umidade ao longo do ano não afetam a abundância de indivíduos da comunidade de aranhas e sim a composição de espécies. Esta baixa flutuação de indivíduos provavelmente estaria associada aos abrigos naturais que o tronco fornece ao longo do ano (e.g cascas soltas, fendas, buracos, etc.). Por outro lado, a baixa quantidade de espécies na estação do verão, contrário a o que nós esperávamos, estaria associada ao padrão incomum de poucas chuvas e temperaturas maiores do que o normal nesta estação. Os nossos resultados também permitem concluir que em escalas menores o efeito da área na composição da comunidade de aranhas é igual ou maior ao efeito da heterogeneidade do habitat. Provavelmente processos neutros como dispersão ou taxa de mortalidade estariam sendo os mecanismos que explicariam melhor as espécies registradas ao fato que a heterogeneidade do habitat não estaria elucidando a sobreposição de nicho registrada de algumas espécies. Com os nossos resultados sugerimos que ambos os efeitos seriam complementares na explicação da diversidade de aranhas associadas a troncos de árvores.

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ANEXOS Anexo 1. Guildas, abundância absoluta e relativa da comunidade de aranhas coletadas nos troncos das árvores nas quatro estações climáticas na Serra do Japi, Jundiaí, SP.

Outono Inverno Primavera Verão Guilda Espécies aranhas Abundância Abundância Abundância Abundância Abundância Abundância Abundância Abundância total relativa total relativa total relativa total relativa Nocturnal space web- Amaurobiidae weavers Retiro sp.1 (Mello-Leitão, 3 1,97 2 1,17 2 1,06 1 0,69 1915) Aerial hunters Anyphaenidae 0 0 0 0 Aysha sp.1 (Keyserling, 0 0 1 0,58 0 0 0 0 1891) Osoriella rubella 0 0 1 0,58 0 0 0 0 (Keyserling, 1891) Teudis aff.opertaneus 0 0 0 0 2 1,06 0 0 (Keyserling, 1891) Tasata unipunctata 0 0 0 0 1 0,53 0 0 (Simon, 1897) Orb weavers Araneidae Alpaida alticeps 14 9,21 19 11,11 6 3,17 6 4,17 (Keyserling, 1879) Alpaida negro (Levi, 0 0 1 0,58 0 0 0 0 1988) Araneus orgaos (Levi, 0 0 0 0 0 0 1 0,69 1991) Eustala perfida (Mello- 13 8,55 3 1,75 1 0,53 2 1,39 Leitão, 1947) Mangora sp.1 (O. Pickard-Cambridge, 1 0,66 0 0 0 0 0 0

1889) Micrathena sp.1 1 0,66 0 0 0 0 0 0 (Sundevall, 1833) Parawixia audax 0 0 0 0 0 0 1 0,69 (Blackwall, 1863)

Aerial hunters Cheiracanthiidae

Radulphius bidentatus (Bonaldo & Buckup, 0 0 0 0 1 0,53 0 0

1995) Radulphius singularis (Bonaldo & Buckup, 0 0 0 0 0 0 1 0,69

1995) Aerial hunters Corinnidae Corina gr. Rubripes (C. 1 0,66 1 0,58 0 0 0 0 L. Koch, 1841) Castianeira sp.1 0 0 0 0 1 0,53 0 0 (Keyserling, 1879) Xeropigo sp.1 (O. Ground Pickard-Cambridge, 2 1,32 0 0 0 0 0 0 runners 1882) Nocturnal aerial Ctenidae ambushers Enoploctenus cyclothorax 9 5,92 4 2,34 0 0 0 0 (Bertkau, 1880) Nocturnal Isoctenus eupalaestrus ground 0 0 1 0,58 1 0,53 0 0 (Mello-Leitão, 1936) ambushers

Ground Deinopidae weavers Deinopis sp.1 (MacLeay, 0 0 1 0,58 1 0,53 0 0 1839) Ground Gnaphosidae runners Apodrassodes guatemalensis (F. O. 0 0 1 0,58 0 0 0 0 Pickard-Cambridge, 1899) Zimiromus sp.1 (Banks, 1 0,66 0 0 0 0 0 0 1914) Nocturnal aerial Hersiliidae ambushers

Ypypuera crucifera 0 0 0 0 4 2,12 0 0 (Vellard, 1924) Diurnal space Linyphiidae web-weavers Agyneta sp.1 (Hull, 1911) 2 1,32 0 0 1 0,53 0 0

Dubiaranea sp.1 (Mello- 0 0 0 0 3 1,59 0 0 Leitão, 1943) Moyosi sp.1 (Miller, 1 0,66 0 0 0 0 0 0 2007) Sphecozone fastibilis 0 0 9 5,26 15 7,94 12 8,33 (Keyserling, 1886) Sphecozone sp.1 (O. Pickard-Cambridge, 1 0,66 0 0 5 2,65 1 0,69

1871) Lycosidae* 1 0,66 1 0,58 0 0 1 0,69

Nocturnal Mimetidae* aerial runners Gelanor zonatus (C. L. 0 0 1 0,58 0 0 0 0 Koch, 1845) Orb weavers Mysmenidae 0 0 1 0,58 0 0 0 0 Nocturnal ground Oonopidae hunters Neotrops sp.1 (Grismado 1 0,66 0 0 0 0 0 0 & Ramírez, 2013) Diurnal aerial Philodromidae ambushers Berlandiella sp.1 (Mello- 0 0 0 0 1 0,53 0 0 Leitão, 1929) Diurnal space Pholcidae web-weavers Carapoia sp.1 (González- 0 0 1 0,58 0 0 0 0 Sponga, 1998) Mesabolivar aff. difficilis 0 0 0 0 0 0 2 1,39 (Mello-Leitão, 1918) Mesabolivar cyaneotaeniatus 1 0,66 0 0 0 0 1 0,69 (Keyserling, 1891) Mesabolivar difficilis 0 0 0 0 2 1,06 0 0

(Mello-Leitão, 1918) Mesabolivar sp.2 0 0 0 0 0 0 2 1,39 (González-Sponga, 1998) Tupigea sp.1 (Huber, 1 0,66 1 0,58 7 3,70 9 6,25 2000) Diurnal space Pisauridae* 0 0 0 0 0 0 1 0,69 web-weavers Nocturnal Salticidae aerial runners Breda bicruciata (Mello- 1 0,66 0 0 0 0 2 1,39 Leitão, 1943) Breda sp.1 (Peckham & 0 0 0 0 1 0,53 1 0,69 Peckham, 1894) Coryphasia sp.1 (Simon, 0 0 1 0,58 0 0 0 0 1902) Corythalia sp.1 (C. L. 0 0 0 0 0 0 2 1,39 Koch, 1850) Gen. 1 0 0 2 1,17 1 0,53 0 0

Nocturnal Scytodidae aerial runners Scytodes globula (Nicolet, 0 0 1 0,58 1 0,53 0 0 1849) Scytodes sp.1 (Latreille, 0 0 0 0 1 0,53 0 0 1804) Nocturnal aerial Segestriidae* 1 0,66 0 0 1 0,53 0 0 ambushers Nocturnal aerial Selenopidae ambushers Selenops cocheleti 23 15,13 10 5,85 6 3,17 6 4,17 (Simon, 1880)** Nocturnal space web- Sicariidae weavers Loxosceles gaucho 6 3,95 4 2,34 3 1,59 7 4,86 (Gertsch, 1967) Nocturnal Sparassidae aerial

ambushers

Olios sp.1 (Walckenaer, 1 0,66 1 0,58 0 0 0 0 1837) Orb weavers Tetragnathidae Azilia histrio (Simon, 0 0 0 0 1 0,53 0 0 1895) Chrysometa sp.1 (Simon, 0 0 0 0 1 0,53 1 0,69 1894) Chrysometa sp.2 (Simon, 0 0 1 0,58 0 0 0 0 1894) Dolichognatha pinheiral ( 0 0 0 0 1 0,53 6 4,17 Brescovit & Cunha, 2001) Diphya sp.1 (Nicolet, 0 0 0 0 1 0,53 0 0 1849) Glenognatha sp.1 (Simon, 0 0 0 0 1 0,53 0 0 1887) Tetragnatha sp.1 0 0 0 0 0 0 1 0,69 (Latreille, 1804) Diurnal space Theridiidae web-weavers Anelosimus sp.1 (Simon, 0 0 0 0 1 0,53 0 0 1891) Argyrodes sp.1 (Simon, 0 0 0 0 6 3,17 0 0 1864) Craspedisia cornuta 8 5,26 0 0 15 7,94 1 0,69 (Keyserling, 1891) Cryptachaea altiventer 1 0,66 11 6,43 3 1,59 7 4,86 (Keyserling, 1884) Cryptachaea dea (Buckup 28 18,42 25 14,62 33 17,46 37 25,69 & Marques, 2006) Cryptachaea passiva 15 9,87 39 22,81 26 13,76 13 9,03 (Keyserling, 1891) Cryptachaea sp.1 0 0 2 1,17 4 2,12 1 0,69 (Archer, 1946) Cryptachaea sp.2 0 0 1 0,58 4 2,12 0 0 (Archer, 1946) Cryptachaea sp.3 0 0 0 0 0 0 1 0,69 (Archer, 1946)

Cryptachaea sp.4 0 0 0 0 3 1,59 0 0 (Archer, 1946) Cryptachaea sp.5 0 0 1 0,58 0 0 0 0 (Archer, 1946) Cryptachaea sp.6 0 0 0 0 0 0 1 0,69 (Archer, 1946) Phycosoma altum 0 0 0 0 0 0 1 0,69 (Keyserling, 1886) Dipoena kuyuwini (Levi, 1 0,66 3 1,75 4 2,12 1 0,69 1963) Dipoena niteroi (Levi, 4 2,63 6 3,51 3 1,59 2 1,39 1963) Dipoena sp.1 (Thorell, 1 0,66 1 0,58 1 0,53 2 1,39 1869) Dipoena sp.2 (Thorell, 0 0 1 0,58 1 0,53 0 0 1869) Episinus sp.1 (Thorell, 0 0 2 1,17 3 1,59 1 0,69 1869) Faiditius aff. Acuminatus 0 0 0 0 1 0,53 2 1,39 (Keyserling, 1891) Neopisinus fiapo (Marques, Buckup & 4 2,63 2 1,17 2 1,06 0 0 Rodrigues, 2011) Platnickina mneon (Bösenberg & Strand, 0 0 1 0,58 0 0 0 0 1906) Spintharus gracilis 2 1,32 3 1,75 0 0 0 0 (Keyserling, 1886) Theridion aff. Umbilicus 1 0,66 2 1,17 2 1,06 4 2,78 (Levi, 1963) Theridion sp.1 0 0 1 0,58 0 0 0 0 (Walckenaer, 1805) Thwaitesia affinis (O. Pickard-Cambridge, 0 0 1 0,58 0 0 0 0 1882) Tidarren sisyphoides 2 1,32 1 0,58 2 1,06 2 1,39 (Walckenaer, 1841) Orb weavers Theridiosomatidae* 2 1,32 1 0,58 0 0 0 0 Diurnal aerial Thomisidae ambushers

Tmarus sp.1 (Simon, 0 0 0 0 1 0,53 0 0 1875) Nocturnal aerial Trechaleidae* 0 0 0 0 1 0,53 0 0 ambushers Orb weavers Uloboridae Uloborus sp.1 (Thorell, 1 0,66 0 0 0 0 0 0 1869) Nocturnal ground Zoropsidae

ambushers Itatiaya modesta (Mello- 1 0,66 0 0 0 0 0 0 Leitão, 1915) Total general 152 171 189 144 *Famílias unicamente com indivíduos jovens. ** Famílias em que foi possível realizar a identificação até espécie com indivíduos jovens e adultos.

Anexo 2. Resultado da análise de porcentagem de dissimilaridade (SIMPER) da comunidade de aranhas nos troncos por estação climática. Em negrito espécies que contribuíram com 50% da diferença de composição de espécies entre as estações. Valor médio Contribuiçã Valores médios para cada estação de Contribuiçã o climática Taxon dissimilaridad o (%) acumulada Outon Invern Primaver verã e (%) o o a o C.dea 10.34 13.6 13.6 3.5 3.13 4.13 4.63 C.passiva 8.61 11.33 24.93 1.88 4.88 3.25 1.63 A.alticeps 5.10 6.71 31.65 1.75 2.38 0.75 0.75 S.cocheleti 4.52 5.94 37.59 2.88 1.25 0.75 0.75 C.cornuta 3.98 5.24 42.83 1 0 1.88 0.12 Tupigeasp.1 3.03 3.99 46.83 0.12 0.125 0.87 1.13 L.gaucho 2.97 3.90 50.74 0.75 0.5 0.37 0.87 S.fastibilis? 2.87 3.78 54.52 0 1.13 1.88 1.5 E.perfida 2.54 3.34 57.87 1.63 0.375 0.12 0.25 D.niteroi 2.01 2.65 60.52 0.5 0.75 0.37 0.25 C.altiventer 1.76 2.32 62.85 0.12 1.38 0.37 0.87 T.aff.umbilicus 1.55 2.04 64.89 0.12 0.25 0.25 0.5 N.fiapo 1.41 1.86 66.75 0.5 0.25 0.25 0 D.kuyuwini 1.37 1.80 68.56 0.12 0.375 0.5 0.12 D.pinheiral 1.25 1.64 70.21 0 0 0.12 0.75 Retirosp.1 1.24 1.64 71.85 0.37 0.25 0.25 0.12 Sphecozonesp.2 1.24 1.63 73.48 0.12 0 0.62 0.12 E.cyclothorax 1.19 1.56 75.05 1.13 0.5 0 0 S.gracilis 1.10 1.45 76.51 0.25 0.375 0 0 Episinussp.1 1.07 1.41 77.92 0 0.25 0.37 0.12 Dipoenasp.1 0.96 1.26 79.19 0.12 0.125 0.12 0.25 Cryptachaeasp.1 0.84 1.11 80.31 0 0.25 0.5 0.12 Argyrodessp.1 0.84 1.11 81.42 0 0 0.75 0 Agynetasp.1 0.75 0.98 82.41 0.25 0 0.12 0 Y.crucifera 0.61 0.80 83.21 0 0 0.5 0 Cryptachaeasp.2 0.56 0.74 83.96 0 0.125 0.5 0 T.sisyphoides 0.52 0.69 84.65 0.25 0.125 0.25 0.25 Bredasp.1 0.48 0.64 85.29 0 0 0.12 0.12 F.aff.acuminatus 0.47 0.62 85.92 0 0 0.12 0.25 sp.1 0.43 0.57 86.49 0 0.25 0.12 0 Deinopissp.1 0.42 0.56 87.05 0 0.125 0.12 0 Xeropigosp.1 0.40 0.53 87.58 0.25 0 0 0 Chrysometasp.1 0.40 0.52 88.11 0 0 0.12 0.12 Cryptachaeasp.4 0.39 0.52 88.64 0 0 0.37 0 Dubiaraneasp.1 0.39 0.52 89.16 0 0 0.37 0 Oliossp.1 0.38 0.50 89.67 0.12 0.125 0 0 Mangorasp.1 0.38 0.50 90.18 0.12 0 0 0 P.aff.opertanea 0.37 0.49 90.67 0 0 0.25 0

I.eupalaestrus 0.35 0.46 91.14 0 0.125 0.12 0 B.cruciata 0.31 0.41 91.56 0.12 0 0 0.25 Dipoenasp.2 0.29 0.38 91.94 0 0.125 0.12 0 C.gr.Rubripes 0.29 0.38 92.32 0.12 0.125 0 0 I.modesta 0.27 0.36 92.69 0.12 0 0 0 Mesabolivarsp.2 0.25 0.33 93.03 0 0 0 0.25 Corythaliasp.1 0.25 0.33 93.36 0 0 0 0.25 M.cyaneotaeniatu s 0.25 0.33 93.7 0.12 0 0 0.12 M.difficilis 0.23 0.31 94.01 0 0 0.25 0 Moyosisp.1 0.23 0.30 94.32 0.12 0 0 0 T.affinis 0.21 0.30 94.62 0 0.12 0 0 Anelosimussp.1 0.21 0.28 94.91 0 0 0.12 0 Berlandiellasp.1 0.21 0.28 95.19 0 0 0.12 0 Cryptachaeasp.3 0.20 0.26 95.46 0 0 0 0.12 A.orgaos 0.20 0.26 95.72 0 0 0 0.12 Cryptachaeasp.6 0.17 0.23 95.95 0 0 0 0.12 Neotropssp.1 0.17 0.22 96.18 0.12 0 0 0 Zimiromus?sp.1 0.17 0.22 96.41 0.12 0 0 0 M.aff.difficilis 0.16 0.21 96.62 0 0 0 0.25 Tmarussp.1 0.15 0.20 96.83 0 0 0.12 0 Scytodessp.1 0.15 0.20 97.03 0 0 0.12 0 unipunctata 0.15 0.20 97.23 0 0 0.12 0 Theridionsp.1 0.15 0.19 97.43 0 0.12 0 0 Ayshasp.1 0.15 0.19 97.63 0 0.12 0 0 A.guatemalensis 0.15 0.19 97.83 0 0.12 0 0 S.globula 0.14 0.18 98.02 0 0.12 0.12 0 Glenognathasp.1 0.11 0.15 98.17 0 0 0.12 0 Diphyasp.1 0.11 0.15 98.33 0 0 0.12 0 Micrathenasp.1 0.08 0.11 98.45 0.12 0 0 0 Uloborussp.1 0.08 0.11 98.56 0.12 0 0 0 R.bidentatus 0.08 0.10 98.67 0 0 0.12 0 A.histrio 0.08 0.10 98.78 0 0 0.12 0 Castianeirasp.1 0.08 0.10 98.88 0 0 0.12 0 R.singularis 0.08 0.10 98.99 0 0 0 0.12 D.alta 0.08 0.10 99.09 0 0 0 0.12 P.audax 0.08 0.10 99.2 0 0 0 0.12 Tetragnathasp.1 0.08 0.10 99.3 0 0 0 0.12 P.mneon 0.06 0.08 99.39 0 0.12 0 0 O.rubella 0.06 0.08 99.48 0 0.12 0 0 Cryptachaeasp.5 0.06 0.08 99.57 0 0.12 0 0 Coryphasiasp.1 0.06 0.08 99.65 0 0.12 0 0 Chrysometasp.2 0.06 0.08 99.74 0 0.12 0 0 zonatus 0.06 0.08 99.83 0 0.12 0 0 Carapoiasp.1 0.06 0.08 99.91 0 0.12 0 0 A.negro 0.06 0.08 100 0 0.12 0 0

Anexo 3. Resultado do agrupamento K-means das árvores registradas nas parcelas baseado nas estruturas nos seus troncos na Serra do Japi, Jundiaí-SP, Brasil.

Anexo 4. Resultados do teste de Tukey de comparação par a par da diferença de abundância, famílias e espécies de aranha entre os três níveis de complexidade em cada estação climática. Os valores p ressaltados indicam diferenças estatísticas significativas. Interação entre os níveis de Estação Valor T Valor p complexidade 1 vs 2 2.021 <0.001 Abundância 1 vs 3 5.618 0.12 2 vs 3 4.287 0.001 1 vs 2 0.912 0.044 Famílias 1 vs 3 2.502 0.633

Outono 2 vs 3 1.853 0.166 1 vs 2 1.39 <0.001 Espécies 1 vs 3 4.901 0.353 2 vs 3 4.023 <0.001 1 vs 2 1.519 0.0014 Abundância 1 vs 3 3.84 0.290 2 vs 3 2.827 0.020 1 vs 2 1.904 0.003 Famílias 1 vs 3 3.516 0.150

Inverno 2 vs 3 2.2 0.054 1 vs 2 1.549 <0.001 Espécies 1 vs 3 4.139 0.277 2 vs 3 3.113 0.009 1 vs 2 2.543 0.039 Abundância 1 vs 3 3.261 0.006

2 vs 3 4.839 <0.001 1 vs 2 2.731 0.025 Famílias 1 vs 3 1.179 0.469 2 vs 3 3.499 0.003 Primavera 1 vs 2 1.629 0.021 Espécies 1 vs 3 2.791 0.243 2 vs 3 3.613 0.002 1 vs 2 0.714 0.754 Abundância 1 vs 3 1.573 0.267

2 vs 3 2.168 0.05 1 vs 2 0.219 0.102

Verão Famílias 1 vs 3 2.101 0.973 2 vs 3 2.34 0.05 Espécies 1 vs 2 0.208 0.010

1 vs 3 3.081 0.976 2 vs 3 3.032 0.012

CAPÍTULO II Complexidade estrutural dos troncos determina abundância e riqueza de espécies de aranhas associadas a troncos em uma floresta tropical

Resumo

Ambientes complexos geralmente possuem comunidades animais diversificadas. A complexidade estrutural das plantas tem sido direta e indiretamente responsável pela abundância e diversidade de aranhas, permitindo o estabelecimento de distintos tipos de teias e influenciando a disponibilidade de presas. As árvores Piptadenia gonoacantha e Croton floribundus são espécies nativas de Mata Atlântica e apresentam complexidade estrutural de troncos diferentes, onde a primeira espécie possui características estruturais que variam de acordo com o diâmetro do caule enquanto a segunda espécie possui um tronco relativamente simples. Esta variação torna estas espécies de plantas um bom modelo natural para experimentos projetados para estudar como o componente estrutural dos troncos pode afetar a comunidade de artrópodes, especialmente as aranhas. Nós esperamos uma relação positiva entre troncos com maiores complexidades estruturais e a maior diversidade de aranhas. Em campo, amostramos 30 árvores de cada espécie para determinar sua complexidade estrutural (DAP e estruturas de tronco) e a abundância e riqueza de aranhas associadas. Classificamos as árvores em grupos por níveis de complexidade com base na abundância das categorias estruturais. Encontramos maior abundância e riqueza de aranhas em troncos de P. gonoacantha, as quais estão associadas à sua maior complexidade estrutural. Por outro lado, C. floribundus apresentou menor abundância e a riqueza de aranhas não variou entre troncos de diferentes diâmetros. Nossos resultados apoiam descobertas anteriores sobre os efeitos gerais da estrutura do habitat na comunidade animal e a influência da arquitetura da vegetação na abundância e composição das aranhas. Diferenças na riqueza de aranhas nos troncos parecem ser causadas principalmente por demandas específicas de micro- habitats, que diferem entre os grupos de complexidade. Para algumas aranhas, a estrutura do tronco como um todo pode desempenhar um papel importante no estabelecimento dos indivíduos, enquanto que para outras espécies de aranhas, estruturas específicas, como cascas soltas ou ramos, podem ser as variáveis mais importantes.

Palavras-chave: Relação espécies-área, heterogeneidade do habitat, seleção de habitat, Piptadenia gonoacantha, Croton floribundus.

Introdução

A estrutura do habitat é a somatória da quantidade, composição e disposição tridimensional da matéria física biótica e abiótica em uma determinada localidade (Bell et al. 1990; McCoy & Bell 1991; Beck 2000). A estrutura física do habitat possui papel importante nos padrões e processos ecológicos, podendo regular a composição de comunidades ao prover recursos (e.g. locais de descanso, alimento e refúgio) e mediar interações, como predação e competição (Sredl & Collins 1992; Almany 2004). Segundo a hipótese de heterogeneidade do habitat (Pianka 1966), quanto mais variado e complexo for o ambiente físico, mais diversas e complexas serão as comunidades animais no ambiente e, por sua vez, maior a persistência das populações e a coexistência dos competidores (Wiens 2000; Buhl-Mortensen et al. 2010). Diversos estudos têm demonstrado esta correlação em diferentes grupos taxonômicos e em diferentes ecossistemas (e.g., Halaj et al. 2000; Langellotto & Denno 2004; Tews et al. 2004). No entanto, o próprio conceito de estrutura do habitat é de difícil definição devido à variação nas categorias utilizadas por cada autor (McCoy & Bell 1991; Tews et al. 2004; Pickett et al. 2007). A vegetação provê heterogeneidade estrutural aos habitats ao afetar a disponibilidade de nichos espaciais e prover elementos essenciais para o estabelecimento dos organismos, como refúgios e locais de oviposição (Obermaier et al. 2008). Sabe-se que o principal fator que afeta a riqueza de espécies de aves, por exemplo, é a heterogeneidade na arquitetura (arranjo espacial da biomassa no espaço) da vegetação (Castaño-Villa et al. 2014). Em anfíbios, a heterogeneidade ambiental gerada pela mistura de vegetações naturais e cultivadas aumenta a diversidade ao permitir a coexistência das espécies (Guerra & Aráoz 2015). Em algumas comunidades de invertebrados, particularmente artrópodes, existe uma relação positiva entre a diversidade de artrópodes e o aumento da complexidade estrutural das plantas (e.g. Brose 2003; Gonçalves- Souza et al. 2011). A complexidade estrutural do habitat também é reconhecida como um dos principais fatores que determina a abundância e a diversidade de aranhas associadas à vegetação (Bowden & Buddle 2010; Oguri et al. 2014; Gómez et al. 2016). Estes predadores terrestres apresentam respostas expressivas às alterações de arquitetura nas plantas e, dependendo da guilda, diferentes fatores podem afetar a estrutura da comunidade (Langelloto & Denno 2004). Isso torna a ordem

Araneae um bom modelo biológico para investigar a influência da complexidade estrutural do habitat na conformação de comunidades. Segundo Hatley & MacMahon (1980), plantas podem apresentar dois tipos de complexidade arquitetural: (1) abertas, se as estruturas como ramos, folhas, entre outras estão espaçadas; e (2) fechadas, plantas com alta densidade de estruturas agrupadas. O primeiro tipo de arquitetura favorece o estabelecimento de aranhas tecelãs, que constroem suas teias nos espaçamentos existentes entre as estruturas da planta (Souza & Martins 2005; Diniz 2011). Em contrapartida, o segundo tipo de arquitetura forneceria abrigo e proteção para aranhas cursoriais (Langelloto & Denno 2004), porém geralmente limitam a construção de teias maiores como às de aranhas orbiculares.

Espécies vegetais arbóreas apresentam diversos microhabitats (e.g. raízes, dossel, tronco, ramos e folhas) e dessa forma, grande complexidade arquitetural (Stork 1993; Basset et al. 2001). Como consequência, muitas espécies de aranhas vivem nestes ambientes, seja de forma exclusiva, facultativa ou até mesmo ocasional (Eubanks & Miller 1992; Russel-Smith & Stork 1994). De acordo com Szinetar & Horváth (2005), o tronco constitui um microhabitat distinto na árvore, caracterizado por fatores bióticos e abióticos específicos, que influenciam as comunidades de artrópodes que os utilizam. Os mesmos autores discutiram que diferentes características dos troncos, determinantes de distintos níveis de complexidade, são importantes na conformação da comunidade de aranhas. Desta forma, troncos com determinadas características provêm locais de descanso e recursos alimentares constantes para animais associados a esse tipo de substrato (Southwood 1978; Pinzón & Spence 2010). Em um estudo recente, Messas et al. (2014) mostraram que troncos que compartilham estruturas similares (i.e. grande diâmetro e presença de concavidades, musgos e líquens) permitem a colonização e o estabelecimento da aranha arborícola Eustala perfida (Araneidae). Entretanto, estudos que abordam a influência da complexidade estrutural das plantas sobre a comunidade de aranhas geralmente são realizados em estratos herbáceos e arbustivos, ou na camada de serrapilheira (Wagner et al. 2003), sendo escassos estudos que avaliam os efeitos da complexidade estrutural de árvores na comunidade de aranhas. Pressupondo que a riqueza de espécies de aranhas, famílias, abundância e abundância de guildas aumentaria à medida que a complexidade estrutural dos troncos aumentasse, o nosso

objetivo foi determinar a influência de componentes estruturais de troncos de árvores na composição de espécies e abundância de aranhas, usando duas espécies arbóreas nativas como modelos experimentais.

Material e métodos Área de estudo Desenvolvemos o estudo na Serra do Japi (23°13'53.60"S, 46°52'47.01"W), localizada no município de Jundiaí (São Paulo, Brasil). Esta reserva, com 354Km2, possui gradiente altitudinal que varia de 700 até 1300 m.s.n.m. e contém diferentes fitofisionomias, dentre as quais se destaca a floresta estacional montana semidecídua. As temperaturas médias anuais oscilam de 15.7°C nas partes mais altas a 19.2°C nas mais baixas da Serra (Pinto 1992). Espécies de plantas estudadas A árvore Piptadenia gonoacantha (Mart.) J. F. Macbr. (Fabaceae) é nativa da Mata Atlântica, de médio a grande porte (15-25 m de altura), e é frequentemente encontrada na Serra do Japi. A estrutura das cascas desta espécie varia ao longo do desenvolvimento da planta. Troncos mais novos possuem cristas afiadas desde a região próxima ao solo até o começo das ramificações da árvore (Figura 1A). Quando a planta atinge diâmetros maiores do que aproximadamente 20 cm, as cristas diminuem em tamanho, quase desaparecendo, e o tronco se torna mais liso. Ao atingir aproximadamente 30-35 cm de diâmetro, o caule se torna descamante na sua totalidade (Figura 1B, C). Por outro lado, a árvore Croton floribundus Spreng (Euphorbiaceae), uma espécie pioneira abundante em clareiras e em áreas secundárias da Floresta Estacional Semidecídua, apresenta tronco reto e cilíndrico com arquitetura relativamente simples, e casca externa lisa e cinzento-escura devido à intensa proliferação de líquens (Figura 1D).

Figura 1. (A) Piptadenia gonoacantha (Fabaceae). Detalhe da mudança estrutural do tronco de P. gonoacantha em indivíduos novos (B) e (C) velhos. (D) Croton floribundus (Euphorbiaceae). Caracterização dos troncos das árvores Em campo, marcamos aleatoriamente 30 árvores de cada espécie (P. gonoacantha e C. floribundus) contendo troncos com diferentes diâmetros. Para cada tronco de P. gonoacantha registramos um conjunto de variáveis representativas das características físicas da planta: (1) DAP (diâmetro altura do peito); (2) presença, número e largura das cristas; (3) número de ramos saindo do tronco (desde o chão até 2m de altura); (4) cascas soltas, buracos e fendas (Figura 2). Para este último registro, amarramos ao redor de cada tronco quatro barbantes a 50, 100, 150 e 200 cm de altura em relação ao solo e contamos todos os buracos, concavidades e cascas soltas em contato com as cordas (Figura 1D). No caso de C. floribundus, registramos unicamente o diâmetro e concavidades quando presentes.

Figura 2. Detalhe de algumas estruturas registradas nos troncos de Piptadenia gonoacantha (Fabaceae) na Serra do Japi, SP. (A) Cristas em troncos de diâmetro menor. (B) Ramos. (C) Buracos. (D) Cascas soltas.

Amostragem de aranhas Realizamos a coleta de aranhas presentes nas 60 plantas marcadas no período de verão, em dezembro de 2016. A amostragem consistiu de coletas manuais desde o chão até a altura de 2 m durante 20 minutos em cada árvore. Inspecionamos os troncos durante o período diurno (8- 11hrs) e noturno (20-23hrs) para obter maior representatividade da araneofauna presente. Acondicionamos as aranhas coletadas em potes plásticos etiquetados com álcool 70% para

posterior identificação. Em laboratório, identificamos os indivíduos até o nível de espécie, quando possível, e posteriormente classificamos as aranhas em “guildas” de acordo com Dias et al. (2010). As aranhas identificadas foram depositadas na coleção Arachnida no Instituto Butantan, São Paulo, Brasil (Curadoria: A.D. Brescovit). Para o presente estudo a guilda será tratada como “grupo de espécies que exploram a mesa classe de recursos ambientais de modo similar” (Root 1967). Os critérios utilizados para a classificação das aranhas em guildas foram baseados principalmente no habito de forrageamento (diurno ou noturno) e no tipo de estratégia de forrageamento (e.g. construtores de teia, caçadoras ativas, etc.) e os grupos formados não representam necessariamente grupos monofiléticos (Dias et al. (2010). Contabilizamos tanto indivíduos jovens quanto adultos para as análises de correlação entre a complexidade estrutural do tronco e a abundância de aranhas. Já para as análises relativas a riqueza de espécies e guildas, levamos em conta apenas os indivíduos adultos, frente à impossibilidade de identificar espécies através de indivíduos jovens.

Análises de dados Classificamos os troncos em grupos de complexidade baseado nas características registradas utilizando-se o método de agrupamento K-means. Para esta classificação, utilizamos o software de livre uso R e os pacotes “Cluster” e “factoextra” (R Core Team 2016). Para comparar o (1) número total de espécies; (2) famílias; (4) abundância total; (5) e abundância total de cada guilda de aranhas entre os grupos de troncos agrupados por complexidade, utilizamos ANOVA após testar a homocedasticidade dos dados (teste de Levene). Utilizamos o teste de Tukey como post-hoc de comparação par a par entre os grupos de complexidade. Desenvolvemos todas estas análises no software R (R Core Team 2019), utilizando os pacotes “Rcmdr” e “multcomp”, e adotamos o valor estatístico significativo de 0.05.

Estruturação da comunidade de aranhas Posteriormente, determinamos três níveis de organização para a comunidade de aranhas (famílias, espécies e guildas) e examinamos como estas organizações estão estruturadas em relação aos atributos dos troncos inspeccionados. Realizamos uma Análise de Redundância (RDA), da qual retiramos a característica “crista” por apresentar problemas de colinearidade com as outras variáveis explanatórias. Eliminamos as linhas (observações) com somatória igual a zero da planilha original dos dados. Padronizamos os dados das características do tronco (variáveis

explanatórias) e os dados da comunidade de aranhas (variáveis resposta) utilizando o método “standardize” e “hellinger”, respectivamente. Posteriormente, para validar a solução RDA e os eixos individuais de RDA, realizamos uma ANOVA simples e uma ANOVA com 500 permutações, respectivamente. Fizemos as análises separadamente para cada uma das espécies de árvores, P. gonoacantha e C. floribundus, visto que seus troncos não apresentam as mesmas características estruturais e, desta forma, os resultados poderiam ser enviesados. Desenvolvemos essas análises no software R (R Core Team 2019) utilizando os pacotes “REdaS” e “vegan”. Para todas as análises adotamos o valor estatístico significativo de 0.05. Não foi possível realizar as análises multivariadas para C. floribundus, tendo em vista que esta espécie apresentou poucas estruturas nos troncos e baixo número de aranhas.

Resultados

Complexidade estrutural dos troncos e comunidade de aranhas Piptadenia gonoacantha Identificamos cinco grupos de complexidade conforme as estruturas registradas nos troncos, sendo o nível um a complexidade mais baixa e o nível cinco a complexidade mais alta (Anexo 1). Em termos gerais, os primeiros três grupos estão representados por troncos relativamente simples, sem cascas soltas, fendas ou concavidades, e com um número de cristas que variaram entre quatro e cinco ao longo de todo o tronco (Anexo 2). Estes três primeiros grupos diferem entre si no diâmetro médio de seus troncos (3,88 ± 3,24 cm, 4,57 ± 2,14 cm e 16,24 ± 3,5 cm respectivamente), sendo que o primeiro grupo possui troncos com diâmetro médio menor (Anexo 2). O quarto e quinto grupos de complexidade estão representados por troncos com diâmetros de tronco maiores (50 ± 4,76 cm e 33,85 ± 6,25 cm respectivamente), ausência de cristas e presença de cascas soltas, fendas e concavidades. A diferença entre estes dois últimos grupos é que o quinto e último nível é representado por troncos com a maior densidade de cascas e fendas quando comparado com todos os outros níveis de complexidade (Anexo 2). Encontramos 223 aranhas nos troncos, dentre as quais 95 (42,6%) eram adultas pertencentes a 14 famílias, 21 gêneros e 29 espécies (Anexo 3). A família Theridiidae foi a mais abundante (N=98), considerando tanto indivíduos jovens quanto adultos, seguida de Araneidae

(N=31) e Selenopidae (N=30). As famílias Lycosidae, Philodromidae e Titanoecidae apresentaram apenas um indivíduo. As espécies mais abundantes (apenas indivíduos adultos) foram Craspedisia cornuta, Theridiidae (N=27) e Loxosceles gaucho, Sicariidae (N=18) (Anexo 3). Classificamos as famílias coletadas em oito guildas, (1) Aerial hunters: Coriniidae e Anyphaenidae, (2) Diurnal aerial ambushers, Philodromidae e Thomisidae, (3) Diurnal space web-weavers: Linyphiidae, Lycosidae, Pholcidae e Theridiidae, (4) Ground weavers: Titanoecidae, (5) Nocturnal aerial ambushers: Selenopidae, (6) Nocturnal aerial runners: Salticidae, (7) Nocturnal space web-weavers: Sicariidae e (8) Orb weavers: Araneidae e Tetragnathidae (Anexo 3).

Houve diferenças nas abundâncias de indivíduos (ANOVA: F=6.658, g.l.=4, p=0.000941), número de famílias (ANOVA: F=14.65, g.l.=4, p<0.0001), número de espécies (ANOVA: F=12.24, g.l.=4, p< 0.0001) e número de guildas de aranhas (ANOVA: F=9.275, g.l.=4, p=0.000112) entre os cinco níveis de complexidade de troncos de P. gonoacantha (Figura 3, Anexo 4). Troncos com níveis de complexidade mais baixos (um e dois) apresentaram as menores abundâncias de aranhas e não apresentaram diferenças entre si (Teste de Tukey: p=0.95, Figura 2A). Troncos do nível de complexidade três apresentaram valores intermediários de abundância de aranhas (Figura 3A). Por outro lado, troncos com os maiores níveis de complexidade (quatro e cinco) apresentaram as maiores abundâncias de aranhas. Estes últimos níveis não apresentaram diferenças significativas entre si (Teste de Tukey: p=0.999, Figura 3A).

Figura 3. Abundância média de indivíduos (jovens e adultos), famílias, espécies e guildas de aranhas registrada em troncos de Piptadenia gonoacantha com diferentes níveis de complexidade.

Os troncos de P. gonoacantha com maior complexidade (4 e 5) apresentaram maiores quantidade de famílias de aranhas, porém não apresentaram diferenças entre si (Teste de Tukey: p=0.975; Figura 3B). Troncos menos complexos também não diferiram entre si (Teste de Tukey: p= 0.999; Figura 3B), mas, em contrapartida, apresentaram os menores números de famílias de aranhas. De forma similar, troncos com as maiores complexidades (nível quatro e cinco) apresentaram a maior quantidade de espécies de aranhas e seus valores não diferiram entre si (Teste de Tukey: p= 0.996; Figura 3C). Os troncos com níveis de complexidade baixo (nível um e dois) e intermédio (nível três) não apresentaram diferenças significativas entre si quanto ao número de espécies de aranhas (Teste de Tukey nível 1 com 2: p= 0.994; Teste de Tukey níveis 1 com 3: p= 0.625; Teste de Tukey nível 2 com 3: p= 0.764; Figura 3C).

Finalmente, registramos maior quantidade de guildas nos troncos com maiores níveis de complexidade (níveis quatro e cinco) e seus valores não foram diferentes entre si (Teste de Tukey: p= 0.999; Figura 3D). Novamente, os troncos com a menor complexidade (níveis um e dois) apresentaram menor número de guildas e seus valores foram similares (Teste de Tukey: p= 0.968; Figura 3D). Como a guilda “Ground weavers” teve um único indivíduo não foi considerada para as análises.

Croton floribundus Os troncos de Croton floribundus apresentaram três grupos de complexidade (Anexo 5), sendo os níveis um e três os com complexidade mais baixa e mais alta, respectivamente. Do nível 1 ao 3, há um aumento do diâmetro médio dos troncos (nível 1=26.5 ± 3.12 cm, nível 2=36.66 ± 2.6 cm, nível 3=46.4 ± 1.94 cm), bem como da densidade média de concavidades (nível 1=0.0238, nível 2= 0.035, nível 3=0.064; Anexo 6). Coletamos ao todo 88 aranhas em troncos de C. floribundus, das quais 32.9% eram indivíduos adultos pertencentes a nove famílias, 13 gêneros, sete espécies e sete morfoespecies (Tabela 1). A família Theridiidae foi a mais abundante, considerando aranhas jovens e adultas, com 67 indivíduos, seguida de Pholcidae com seis indivíduos. Anyphaenidae, Eutichuridae, Tetragnathidae e Thomisidae foram representadas por apenas um indivíduo (Tabela 1). As espécies mais abundantes, considerando-se apenas indivíduos adultos, foram Cryptachea dea (N=6), C. passiva (N=4) e Craspedisia cornuta (N=4; Tabela 1) todas três pertencentes à Theridiidae. Foi utilizada a mesma classificação em guildas aplicada aos grupos coletados em Piptadenia gonoacantha. Não houve diferenças nas abundâncias de indivíduos (ANOVA: F=0.468, g.l.=2, p=0.62), famílias (ANOVA: F=0.418, g.l.=2, p=0.662), espécies (ANOVA: F=1.393, g.l.=2, p=0.266) e guildas de aranhas (ANOVA: F=0.258, g.l.=2, p= 0.775) nos três níveis de complexidade dos troncos (Figura 4).

Tabela 1. Abundância de aranhas adultas coletadas em troncos de Croton floribundus (Euphorbiaceae) na Serra do Japi, Jundiaí, SP. Guildas Família Gênero Espécie Abundância

Aerial hunters Anyphaenidae* - - 1

Orb weavers Araneidae Alpaida A. alticeps 1 (Keyserling, 1879) Aerial hunters Eutichuridae* - - 1 Diurnal space Linyphiidae Agyneta Sp. 1 1 web-weavers Sphecozone Sp. 1 1 Diurnal space Pholcidae Aff. Tupigea Sp. 1 3 web-weavers Nocturnal aerial Selenopidae** Selenops S. cocheleti 1 ambushers (Latreille, 1819) Orb weavers Tetragnathidae Chrysometa Sp. 1 1 Diurnal space Theridiidae Anelosimus Sp. 1 1 web-weavers Argyrodes Sp. 1 1 Craspedisia C. cornuta 4 (Keyserling, 1891) Cryptachaea C. dea 6 (Buckup & Marques, 2006) Cryptachaea C. passiva 4 (Keyserling, 1891) Cryptachaea sp. 1 1 Dipoena D. kuyuwini (Levi, 1963) 1 Dipoena D. niteroi (Levi, 1963) 1 Theridion T. aff. Umbilicus 2 (Levi, 1963) Diurnal aerial Thomisidae Tmarus Sp. 1 1 ambushers *Famílias unicamente com indivíduos jovens. ** Famílias onde foi possível realizar a identificação até espécie com indivíduos jovens e adultos.

Figura 4. Abundância média de indivíduos (jovens e adultos), famílias, espécies e guildas de aranhas registrada em troncos de Croton floribundus com diferentes níveis de complexidade.

Estruturação da comunidade de aranhas Piptadenia gonoacantha A análise de redundância (RDA) mostrou várias associações entre a comunidade de aranhas em diferentes níveis e as estruturas registradas nos troncos das árvores. As estruturas de tronco de P. gonoacantha explicaram 43-48% da variação na composição das famílias de aranhas, gêneros e guildas (Figura 5, 6,7). Para as famílias de aranhas, as variáveis concavidade, diâmetro do tronco, casca e tamanho da crista foram mais fortemente associados com o eixo 1 (RDA1, Figura 5). Aqui, Theridiidae apresentou forte relação com o tamanho da crista dos troncos, assim como Selenopidae com a presença de cascas. Por outro lado, Pholcidae está mais relacionada com troncos que apresentam concavidades e diâmetros maiores (Figura 5). No segundo eixo canónico

(RDA2), ramos e fendas tiveram alto poder exploratório. Neste eixo, Lycosidae apresentou relação com ramos nos troncos, enquanto Sicariidae e Araneidae estiveram mais relacionadas com troncos com maior quantidade de fendas (Figura 5). Os dois primeiros eixos canônicos foram significativos (Anova RDA1: p=0.0001; Anova RDA2: p=0.05) e explicaram 83% da variação dos dados da família das aranhas.

Figure 5. Ordenação Biplots de RDA representando os dados de famílias de aranhas transformadas por Hellinger e a sua relação com todas as características estruturais registradas em troncos de árvores de P. gonoacantha na Serra do Japi, Brasil. Setas vermelhas são as famílias de aranhas e as setas pretas são as variáveis do ambiente. As espécies de aranhas, Loxosceles gaúcho (Sicariidae) e Tidarren fordum (Theridiidae) apresentaram forte relação com fendas e buracos nos troncos; Selenops cocheleti (Selenopidae) e Craspedisia cornuta (Theridiidae) tiveram relação com cascas soltas; e uma espécie não identificada da subfamília Ninetinae (Pholcidae) com concavidades (Figura 6). Espécies de aranhas localizadas no centro do gráfico não apresentam relação específica com as estruturas registradas e seriam categorizadas como generalistas.

Figure 6. Ordenação Biplots de RDA representando os dados de espécies de aranhas transformadas por Hellinger e a sua relação com todas as características estruturais registradas em troncos de árvores de P. gonoacantha na Serra do Japi, Brasil. Setas vermelhas são as famílias de aranhas e as setas pretas são as variáveis do ambiente.

Nos segundos eixos canônicos, na metade negativa do diagrama, existe um grupo de espécies (e.g. Salticidae sp. 1, sp. 2, sp. 3, Tmarus - Thomisidae and Dipoena – Theridiidae; (Figura 7) que não apresentou relação com as estruturas observadas nos troncos. Da mesma forma, na metade positiva do diagrama as espécies Eustala pérfida (Araneidae), Chrysometa sp1 (Tetragnathidae), Cleocnemis (Philodromidae) e Cryptachaea sp1 e sp3 (Theridiidae) não possuem associação com as estruturas dos troncos (Figura 7), indicando que outras características não registradas podem explicar a presença destas espécies de aranhas. Os dois primeiros eixos canônicos foram significativos (Anova RDA1: p=0.001; Anova RDA2: p=0.05) e explicaram 60% da variância dos dados das espécies de aranhas.

Na relação entre guildas de aranhas e as características dos troncos, a guilda “nocturnal aerial ambushers”, composta por Selenopidae, apresentou forte relação com troncos com cascas soltas. A guilda “diurnal space web-weavers”, formada por Theridiidae, Pholcidae, Lycosidae e Lyniphiidae, esteve mais relacionada com concavidades e fendas do que com as outras estruturas registradas nos troncos. “Nocturnal space web-weavers”, composta por Sicariidae, esteve fortemente relacionada com troncos que possuem fendas (Figura 7). Os dois primeiros eixos canônicos foram significativos (Anova RDA1: p=0.003; Anova RDA2: p=0.019) e explicaram 76.6% da variância dos dados de guilda de aranhas.

Figure 7. Ordenação Biplots de RDA representando os dados de guildas de aranhas transformadas por Hellinger e a sua relação com todas as características estruturais registradas em troncos de árvores de P. gonoacantha na Serra do Japi, Brasil. Setas vermelhas são as famílias de aranhas e as setas pretas são as variáveis do ambiente. Abreviação das guildas de aranhas: Aerial.hunters (Aerial hunters); Orb.weavers (Orb-weavers); DS.weavers (Diurnal space web- weavers); NS.weaver (Nocturnal space web-weavers); DA.ambusher (Diurnal aerial ambushers); NA.ambusher (Nocturnal aerial ambushers); NA.runners (Nocturnal aerial runners).

Discussão De acordo com nossa hipótese, a complexidade estrutural de troncos de árvores explicou perto do 50% da variação em famílias, riqueza de espécies e abundância de aranhas, assim como a abundância das oito guildas neste grupo de predadores. De acordo com estudos anteriores, os habitats complexos podem fornecer mais nichos e formas de exploração dos recursos ambientais, aumentando a abundância e a diversidade de espécies (e.g. Tews et al. 2004; Castaño-Villa et al. 2014). A relação entre a complexidade do habitat e a riqueza de espécies pode ser observada em todos os ecossistemas a nível mundial, como sugerido em estudos feitos em ecossistemas terrestres (e.g. Tews et al. 2004; Buhl-Mortensen et al. 2010; Avila et al. 2017) e aquáticos (e.g. Hunter et al. 2009; Kovalenko et al. 2012) com diferentes táxons. No caso das aranhas, habitats mais heterogêneos fornecem diversas estruturas que podem ser utilizadas como refúgios e como locais de forrageamento para estes predadores, o que terá influência na diversidade, densidade e distribuição de espécies (Uetz 1991; Rodrigues et al. 2014). Este grupo de predadores apresenta uma grande diversidade de estratégias de forrageamento (Nyffeler 1999; Tahir et al. 2009), o que pode estar diretamente relacionado com diferentes requerimentos estruturais para fixação dos variados tipos de teias, caça ativa ou espreita. Vários estudos experimentais também registraram resultados positivos entre a maior complexidade estrutural das plantas e a abundância e diversidade de artrópodes, particularmente aranhas (e.g. Souza & Martins 2005). Villanueva-Bonilla et al. (2017) registraram que a adição de cascas soltas como abrigos artificiais em troncos experimentais beneficia a presença da aranha Selenops cocheleti (Selenopidae). Nesse estudo a espécie utiliza o espaço formado entre a casca solta e o tronco como refúgio contra predação e/ou dissecação e também como local de oviposição. Gunnarsson (1990, 1992) manipulou experimentalmente a densidade de acículas nos ramos de Picea abies (L.) Karst. (Pinaceae), uma conífera predominante nas florestas do sudoeste da Suécia. No experimento, o autor registrou correlação positiva entre a densidade de acículas e a abundância de aranhas e atribuiu o efeito à diminuição na predação das aranhas por aves. As estruturas nos troncos registradas em nosso estudo explicaram perto de 50% da variação na composição da comunidade de aranhas. Os nossos resultados sugerem que as estruturas ramos, concavidades e o tamanho das cristas nos troncos (arquitetura aberta) estiveram relacionados com famílias de aranhas tecedoras (Araneidae, Pholcidae, Theridiidae). Estas estruturas são vantajosas para a construção da teia visto que existe um espaçamento entre elas, o

que não só permite a expansão da teia, mas também fornece pontos de fixação adequados para os fios (Shear 1986). Resultados similares foram registrados por Hatley and MacMahon (1980) onde arquiteturas mais abertas providenciam espaços adequados assim como suficientes pontos de ancoragem para os fios da teia. Diniz (2011) também registrou associações similares em um estudo no qual foi modificado o espaçamento dos ramos em plantas experimentais. Isto explica a grande quantidade de aranhas Theridiidae registrada nos troncos. Algumas das espécies dos gêneros desta família (e.g. Cryptachaea e Craspedisia), consideradas de pequeno porte, aproximadamente entre 2.9-3.18 mm; 6.10mm respectivamente (Levi 1963; Yin et al. 2003; Smith 2012), foram registradas utilizando estruturas como cascas soltas, fendas e cristas para a construção da teia tridimensional. Loxosceles gaucho, esteve relacionada fortemente com fendas nos troncos. Outras espécies de Loxosceles são encontradas geralmente em frestas de árvores não nativas no Brasil e locais pequenos formados por pedras e as raízes de árvores nativas onde elas constroem seus abrigos com teias (Delgado 1966; Hite et al. 1966; Fischer 1996). Em regiões de alta temperatura, podem ser encontrados em maior frequência no campo, mas já foram registradas altas frequências em ambientes urbanos quando a temperatura é baixa (Fischer & Vasconcellos-Neto 2005). Por outro lado, famílias de aranhas não tecedoras como Selenopidae estiveram relacionadas com as cascas soltas no tronco. Este tipo de estruturas fornece refúgio durante o dia para estas aranhas de hábitos noturnos. A morfologia dorsoventralmente achatada confere uma vantagem adaptativa neste tipo de habitat (Villanueva-Bonilla et al. 2017). Associação entre aranhas não tecedoras e estruturas de “arquiteturas fechadas” também foram registradas em outros estudos (Hatley & MacMahon 1980; Halaj et al. 2000). Esta associação se deve a arquiteturas fechadas oferecerem um grande número de refúgios para aranhas cursoriais e, durante o dia aranhas de hábitos noturnos podem se resguardar de possíveis predadores assim como diminuir a dissecação. O padrão de relação espécie-área (REA) indica que o número de espécies vegetais e animais encontradas em um local está fortemente correlacionado com o tamanho dessa área. Na ecologia, a REA é um dos mais antigos e mais documentados padrões (Dengler 2009; Ding et al. 2015). No entanto, não registramos esse padrão, uma vez que a relação não linear entre superfícies de tronco e maior número de indivíduos ou riqueza de espécies foi observada. Nos troncos de C. floribundus evidenciamos baixa abundância de aranhas em todos os troncos ainda

que a média de diâmetro do tronco fosse maior quando comparada com alguns dos grupos de complexidade dos troncos de P. gonoacantha. Segundo os nossos resultados, maiores superfícies não necessariamente estão relacionadas com maior diversidade devido a dois fatores: (1) os troncos de C. florubundus registrados foram grandes (21-49 cm DAP), mas são relativamente simples, sem presença de estruturas que possam servir como abrigo para aranhas cursoriais ou como pontos de ancoragem dos fios de teia para espécies tecedoras. Isto explica a não diferença no número de espécies, famílias, guildas e número de indivíduos de aranhas entre os troncos de C. floribundus. (2) o segundo fator foi que o quinto e último grupo de complexidade estrutural de P. gonoacantha foram os troncos com a maior densidade de estruturas (maior complexidade), mas não foi o grupo que apresentou os maiores diâmetros no tronco, indicando também que a maior complexidade não necessariamente está relacionada com maior área. Outros estudos em plantas aquáticas também registraram que indivíduos com estruturas mais complexas não possuem necessariamente superfícies maiores (Sher-Kaul et al. 1995). Concluindo, os troncos de árvores mais complexos e heterogêneos estão positivamente relacionados à abundância e riqueza de aranhas, corroborando com os achados anteriores sobre os efeitos gerais da estrutura do habitat na comunidade animal e a influência da arquitetura da vegetação na abundância e composição das aranhas. Diferenças no número de espécies de aranhas nos troncos parecem ser causadas principalmente por demandas específicas de micro- habitat, que diferem entre os grupos de complexidade. Para algumas aranhas, a estrutura do tronco como um todo pode desempenhar um papel importante no estabelecimento do indivíduo, enquanto que para outras espécies de aranhas, estruturas específicas, como cascas soltas ou ramos, podem ser as variáveis mais importantes.

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ANEXOS

Anexo 1. Abundância de aranhas adultas coletadas nos troncos de Piptadenia gonoacantha (Fabaceae) na Serra do Japi, Jundiaí, SP. Abreviações das guildas: Guildas Família Gênero Especie Abundância Aerial hunters Anyphaenidae** - - 3 Orb weavers Araneidae Alpaida A. veniliae 2 (Keyserling, 1865) Eustala E. perfida 1 (Mello-Leitão, 1947) Nephila N. clavipes 1 (Linnaeus, 1767) Aerial hunters Corinnidae Castianeira Sp. 1 1 Diurnal space Linyphiidae Sphecozone Sp. 1 2 web-weavers Diurnal space Lycosidae Aglaoctenus A. lagotis 1 web-weavers (Holmberg, 1876) Diurnal aerial Philodromidae Cleocnemis Sp. 1 1 ambushers Diurnal space Pholcidae Mesabolivar Sp. 1 6 web-weavers Ninetinae* Sp. 1 16 Nocturnal Salticidae - Sp. 1 3 aerial runners - Sp. 2 1 - Sp. 3 1 Nocturnal Selenopidae*** Selenops S. cocheleti 30 aerial (Latreille, 1819) ambushers Nocturnal Sicariidae Loxosceles L. gaucho 18 space web- (Gertsch, 1967) weavers

Orb weavers Tetragnathidae Chrysometa Sp. 1 2 Diurnal space Theridiidae Craspedisia C. cornuta 27 web-weavers (Keyserling, 1891) Cryptachaea Sp. 1 6 Cryptachaea Sp. 2 2 Cryptachaea Sp. 3 1 Dipoena Sp. 1 2 Dipoena Sp. 2 3 Platnickina P. mneon 1 (Bösenberg & Strand, 1906) Styposis S. sellis 1 (Levi, 1964) Theridion Sp. 1 1 Theridion Sp. 2 5 Thwaitesia T. affinis (O. Pickard- 1 Cambridge, 1882) Tidarren T. sisyphoides 3 (Walckenaer, 1841) Tidarren Sp. 1 1 Diurnal aerial Thomisidae Tmarus Sp. 1 1 ambushers Ground Titanoecidae** - - 1 weavers *Gênero não identificado da subfamília Ninetinae. **Famílias unicamente com indivíduos jovens. *** Famílias em que foi possível realizar a identificação até espécie com indivíduos jovens e adultos.

Anexo 2. Resultado do agrupamento de K-means das árvores registrados de P. gonoacantha baseado nas estruturas registradas nos seus troncos na Serra do Japi, Jundiaí-SP, Brasil.

Anexo 3. Troncos de Pau jacaré (Piptadenia gonoacantha) observados na Serra do Japi, SP- Brasil organizados por nível de complexidade baseado nas estruturas registradas. Complexida Árvor Diâmetr Ramo Fenda Casca Concavidad Crista Tamanho.cres de e o s s s es s ta 1 1 1.23 0.813 0 0 0 4 0.3 1 2 9 0.22 0 0 0 4 0.3 1 3 5.2 0 0 0 0 4 0.75 1 6 2.1 0 0 0 0 4 0.9 1 7 1.9 0 0 0 0 4 1.3 2 10 8.1 0 0 0 0 5 1.2 2 11 2.6 0 0 0 0 4 1.1 2 12 6.6 0 0 0 0 5 0.5 2 14 1.3 0 0 0 0 4 0.5 2 15 4.6 0 0 0 0 5 1.3 2 16 3.6 0 0 0 0 4 1.1 2 18 4.9 0 0 0 0 5 1.5 2 19 4.9 0 0 0 0 4 1.1 3 4 21 0 0 0 0 4 1.3 3 5 13.7 0 0 0 0 5 1.6 3 8 13.5 0 0 0 0 5 1.3 3 9 19 0 0 0 0 4 1 3 13 14 0 0 0 0 5 1.5 4 17 47 0 0 2.170 0.042 0 0 4 20 55 0 0 2.818 0.054 0 0 4 27 45 0.022 0 3.266 0.044 0 0 4 30 53 0 0 1.811 0.094 0 0 5 22 40 0.025 0.025 2.825 0.025 0 0 5 23 35 0.085 0.057 2.371 0.057 0 0 5 24 37 0 0 3.405 0.081 0 0 5 25 34 0 0 4.294 0.029 0 0

5 26 21 0.047 0 2.476 0.190 0 0 5 28 32 0.057 0 3.281 0.062 0 0 5 29 38 0 0.052 2.289 0.157 0 0

Anexo 4. Resultado do Teste de Tukey de comparações múltiplas entre os níveis de complexidade dos troncos de Piptadenia gonoacantha. Os valores de p foram ajustados com o método de Bomferroni.

Ao nível de abundância de aranhas Complexidade 1 2 3 4 5 1 0.95 0.24 0.019 0.003 2 0.95 0.49 0.042 0.006 3 0.24 0.49 0.64 0.39 4 0.019 0.042 0.64 0.99 5 0.003 0.006 0.39 0.99

Ao nível de famílias de aranhas Complexidade 1 2 3 4 5 1 0.99 0.05 0.001 <0.001

2 0.99 0.05 <0.001 <0.001

3 0.05 0.05 0.38 0.05

4 0.001 <0.001 0.38 0.97

5 <0.001 <0.001 0.05 0.97

Ao nível de espécies de aranhas Complexidade 1 2 3 4 5 1 0.99 0.62 0.002 <0.001 2 0.99 0.76 0.002 <0.001 3 0.62 0.76 0.05 0.009

4 0.002 0.002 0.05 0.99 5 <0.001 <0.001 0.009 0.99 Ao nível de guildas de aranhas Complexidade 1 2 3 4 5 1 0.97 0.15 <0.001 <0.001 2 0.97 0.31 <0.001 <0.001 3 0.15 0.31 0.28 0.21 4 <0.001 <0.001 0.28 1 5 <0.001 <0.001 0.21 1

Anexo 5. Resultado do agrupamento de K-means das árvores registrados de C. floribundus baseado nas estruturas registradas nos seus troncos na Serra do Japi, Jundiaí-SP, Brasil.

Anexo 6. Troncos de Croton floribundus observados na Serra do Japi, SP-Brasil organizados por nível de complexidade baseado nas estruturas registradas.

Complexidade Árvore Diâmetro Concavidades 1 2 29 0 1 3 25 0 1 7 28 0.035714286 1 11 21 0 1 12 30 0.1 1 16 30 0.033333333 1 18 22 0 1 20 28 0 1 22 28 0 1 23 26 0 1 27 27 0.037037037 1 28 22 0 1 29 29 0.103448276 2 1 38 0 2 6 38 0.026315789 2 8 34 0 2 9 32 0.09375 2 10 36 0.083333333 2 13 35 0.085714286 2 14 41 0 2 15 35 0.028571429 2 19 40 0 2 21 39 0 2 26 36 0.027777778 2 30 36 0.083333333 3 4 49 0.081632653 3 5 45 0.066666667

3 17 45 0.088888889 3 24 48 0.083333333 3 25 45 0

CAPÍTULO III

Seleção de habitat em escala fina em três espécies de aranhas associadas a troncos de árvores: uma aproximação experimental

Resumo

Sabe-se que a seleção de habitat por aranhas é fortemente influenciada por fatores bióticos, como a disponibilidade e diversidade de presas, e fatores abióticos como temperatura, umidade e a complexidade estrutural do habitat. Esta complexidade estrutural do habitat é um aspecto que afeta intensamente a persistência das espécies, a estabilidade das populações e a coexistência das espécies que interagem entre si. Árvores representam um complexo heterogêneo de micro- habitats devido a sua grande biomassa e a sua complexidade estrutural. Espécies de aranhas que vivem em troncos apresentam diversas adaptações fisiológicas ou morfológicas que vão conferir vantagens neste tipo de ambiente. No entanto, tem sido pouco explorados estudos com este sistema árvore-aranha. Geralmente esses estudos são faunísticos e de distribuição geográfica e a seleção de habitat bem como seu efeito na composição e coexistência das espécies, tem sido pouco explorado. No presente estudo examinamos experimentalmente a preferência por um micro-habitat específico em três espécies de aranhas não tecedoras orbiculares associadas aos troncos de árvores: (1) Selenops cocheleti (Selenopidae); (2) Corinna rubripes (Corinnidae) e (3) Loxosceles gaucho (Sicariidae). A especialização por micro-habitat parece estar restrita às características arquiteturais dos troncos e não à taxonomia da planta. Selenops cocheleti e Corinna rubripes, ambas consideradas aranhas arborícolas, apresentaram uma significativa preferência por cascas soltas e orifícios nos troncos respectivamente. Loxosceles gaucho aparentemente escolhe concavidades e orifícios perto da base do tronco sem dar muita importância as características físicas do micro-habitat per se (e.g. profundidade, altura, comprimento). Nossos resultados evidenciam que S. cocheleti e C. rubripes podem avaliar em fina escala a estrutura física do micro-habitat.

Palavras chave: Complexidade estrutural, segregação espacial, coexistência de espécies, aranhas caçadoras noturnas.

Introdução

A habilidade dos organismos de distinguir e selecionar habitats particulares têm sido um tópico central na ecologia comportamental (Rosenzweig 1981; Hughes 2000). A seleção de habitat pode ser vista como um processo hierárquico no qual o individuo escolhe primeiro um local geral para viver e, depois, realiza decisões subsequentes sobre o uso de determinados sítios específicos nesse local geral, sobre como ele realizara essa procura e avaliação dos locias específicos (Johnson et al. 2006; Moorcroft & Barnett 2008) e sobre suas respostas às interações com outros organismos ou com a estrutura física do local escolhido (Gordon & Wittenberger 1991). No local escolhido, animais exploram os recursos disponíveis de formas diferentes para preencher seus requerimentos fisiológicos, de sobrevivência e reprodutivos e, dessa forma, maximixam a sua aptidão para futuras gerações (McNamara & Houston 1994; Bjørneraas et al. 2012). Esta exploração diferencial poser observado incluso entre machos e fêmeas da mesma população, onde fêmeas geralmente escolhem locais com melhores abrigos para proteção dos jovens, enquanto que machos escolhem locais com alta qualidade de recursos para forragear, possivelmente devido a maiores exigências energéticas (Bjørneraas et al. 2012).

A diferença na seleção de habitat é uma das principais razões que possibilita a coexistências das espécies (Rosenzweig 1981; Portela et al. 2013). Além disso, quando associada à evolução, atua na regulação das populações, nas interações entre as espécies, nas assembléias das comunidades ecológicas e na origem e manutenção da biodiversidade (Morris 2003; Brown 2014). Sabe-se que a seleção de habitat é influenciada pelas interações inter e intraespecíficas (Hebblewhite et al. 2005; Fortin et al. 2009); quantidade e qualidade dos recursos necessários nos diferentes locais disponíveis (Klar et al. 2008; Godvik et al. 2009); e outros fatores abióticos incluindo temperatura, umidade e a complexidade estrutural do habitat selecionado (Voss et al. 2007; Gómez et al. 2016). Em aranhas, esta complexidade estrutural contribui na estruturação da comunidade (Szinetár and Horváth, 2005), por exemplo, provendo diferentes nichos que serão explorados por espécies que apresentam diferentes estratégias de forrageamento (Halaj 1996; Souza & Martins 2005). No habitat escolhido pela aranha, a vegetação provê complexidade estrutural adicional ao afetar a disponibilidade de nichos espaciais e prover elementos essenciais para o estabelecimento dos organismos, como refúgios e locais de oviposição (Obermaier et al. 2008). Na vegetação, aranhas representam um dos grupos de predadores mais comuns que afeta

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as populações de insetos herbívoros (Wise 1993; Romero & Vasconcellos-Neto 2007). Aranhas também apresentam as respostas mais expressivas às alterações de arquitetura nas plantas e dependendo da guilda, diferentes fatores podem afetar a comunidade de aranhas (Langelloto & Denno 2004). Estudos recentes evidenciam associações entre aranhas e plantas ou estruturas específicas nas plantas (Vasconcellos-Neto et al. 20017) onde é possível observar especialização de micro-habitat (de Omena & Romero 2008) e, inclusive, associações mutualísticas (Romero et al. 2006). Plantas são importantes para aranhas por fornecer refúgio contra dissecação (Lapinski & Tschapka 2014), proteção contra inimigos naturais (Corcuera et al. 2010), pontos de ancoragem para a construção da teia (Wise 1993; Messas et al. 2014), locais adequados para cópula, oviposição (Barth et al. 1988; Zanatta et al. 2016), e forrageamento (Souza & Módena 2004). Estas interações planta-aranha têm sido estudadas principalmente nos estratos herbáceos (e.g. Romero et al. 2008b) e arbustivos (Heiling et al. 2003, 2004; Souza & Martins 2005; Romero et al. 2008a) sendo poucos os estudos em aranhas associadas a árvores.

Árvores representam um complexo heterogêneo de micro-habitats devido a sua grande biomassa e a sua complexidade estrutural (Draney et al. 2014; Vasconcellos-Neto et al. 2017). Espécies de aranhas que vivem nos troncos geralmente apresentam adaptações fisiológicas, morfológicas, comportamentais e/ou fenológicas que vão conferir vantagens neste tipo de ambiente aumentando as chances de sobrevivência, bem como, de sucesso reprodutivo (Szinetár & Horváth 2005; Messas et al. 2014; Villanueva-Bonilla et al. 2017). Estudos faunísticos assim como ecológicos do sistema troncos-aranhas têm sido desenvolvidos principalmente em ecossistemas temperados onde foi proposta uma classificação destes predadores (especialistas, facultativos e acidentais) de acordo com o tempo e frequência que os indivíduos são registrados nos troncos das árvores (Wunderlich 1982; Szinetár & Horváth 2005). Contudo, na região neotropical são poucos os trabalhos de aranhas associadas a troncos e, a seleção de habitat assim como o seu efeito na composição e coexistência das espécies nestes locais específicos, têm sido pouco exploradas.

Nos troncos de Plinia cauliflora (Mart.) Kausel (Myrtaceae), uma árvore nativa do Paraguai, Brasil, Bolívia (zona leste) e nordeste da Argentina, são registradas frequentemente as espécies Selenops cocheleti Simon, 1880 (Selenopidae), Loxosceles gaucho Gertsch, 1967 (Sicariidae) e Corinna rubripes CL Koch, 1842 (Corinnidae). Estas três espécies de aranhas são

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de hábitos noturnos, não tecedoras orbiculares e apresentam similaridades no comportamento de captura de presas, “sit and wait”. Considerando estas similaridades ecológicas além de habitarem a mesma planta, espera-se que a competição entre estas espécies seja alta. Nesse sentido, as questões que abordamos aqui são: (1) Existe uma seleção de micro-habitat diferencial no tronco entre as espécies estudadas? (2) Na ausência de competidores coespecíficos ou heteroespecíficos, os indivíduos estudados escolheriam o mesmo tipo de abrigo no tronco frequentemente observado? Nós esperamos que exista segregação espacial onde cada espécie apresenta preferências específicas diferenciais no micro-habitat selecionado. Além disso, esperamos que a seleção de micro-habitat seja influenciada mais por características intrínsecas do indivíduo (e.g. história de vida, estratégia de caça) do que pela influência de competidores. Assim o micro- habitat selecionado em laboratório corresponderá ao observado em condições naturais.

Material e métodos

Área de estudo

Desenvolvemos o estudo na Serra do Japi (-23.231598 S, -46.936784 W), localizada no município de Jundiaí (São Paulo, Brasil). Esta reserva, com 354 Km2, possui gradiente altitudinal que varia de 700 até 1300 m.s.n.m. e contém diferentes fitofisionomias, dentre as quais se destaca a floresta estacional montana semidecídua. As temperaturas médias anuais oscilam de 15.7°C nas partes mais altas a 19.2°C nas mais baixas da Serra (Pinto 1992).

Planta registrada em campo

Plinia cauliflora (Mart.) Kausel (Myrtaceae) é uma árvore nativa do Paraguai, Brasil, Bolívia (zona leste) e nordeste da Argentina. Esta espécie é considerada de médio a grande porte (10m a 15m de altura) e apresenta caules lisos e descamantes (Sobral et al. 2015). Estes caules descamantes frequentemente formam espaços entre o tronco e a casca solta que são colonizados por diversos tipos de artrópodes.

Espécies de aranhas estudadas

(1) Selenops cocheleti (Selenopidae). É uma espécie distribuída desde Panamá a Argentina. São aranhas de hábitos noturnos, corpo dorsoventralmente achatado que frequentemente

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são observadas em frestas e embaixo das cascas soltas nos troncos (Crews et al. 2008; Crews 2011). (2) Corinna rubripes (Corinnidae). São aranhas emboscadoras e perfuradoras de tronco de hábitos noturnos. A grande maioria destas aranhas arborícolas apresentam adaptações morfológicas para escavar superfícies duras, tais como quelíceras fortes e a região cefálica aumentada (Dias et al. 2010). (3) Loxosceles gaucho (Sicariidae). Conhecida comumente como aranha marrom, é uma espécie endêmica do Brasil considerada de interesse médico (Machado et al. 2005). São aranhas noturnas que cobrem o substrato com teia densa branca. São encontradas usualmente em pequenas cavidades naturais (Bücherl 1962; Japyassú et al. 2003).

Observação e coleta de espécimenes em campo

Registramos 10 árvores de Plinia cauliflora em diferentes partes da Serra do Japi em cada estação climática durante o período de 2016 a 2018. As 10 árvores eram sempre as mesmas em cada amostragem e todas tinham mais que 30cm de DAP. Inspecionamos cada árvore desde o chão até 2m de altura a procura das três espécies de aranha. Para cada aranha observada anotamos se o indivíduo era jovem ou adulto e o tipo de abrigo utilizado no tronco. Realizamos uma única coleta no verão de 2018 onde coletamos oito indivíduos de cada espécie de aranha para realizar os experimentos de seleção de habitat no laboratório. Os indivíduos foram identificados e levados para laboratório para realizar os experimentos e para corroborar a identificação pelo especialista (Brescovit A.D.).

Como medida adicional para avaliar as preferências das aranhas por micro-habitats específicos nos troncos, registramos outras 30 árvores nativas aleatoriamente com diferentes tipos de caules. Estas árvores também apresentavam DAP igual ou maior que 30cm. Realizamos o registro dos troncos destas árvores nos mesmos períodos de registro de P. cauliflora. Também realizamos as observações destas espécies de aranhas de forma similar ao feito nos troncos de P. cauliflora.

Experimento

Em laboratório, utilizamos 24 caixas plásticas transparentes de dimensões 40x45x41cm. Em cada caixa colocamos um pedaço de tronco de medidas aproximadas de 28 cm de altura e 18

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cm de diâmetro (Figura 1A, B). Todos os pedaços de troncos utilizados para o experimento pertemciam à espécie Libidibia férrea (Mart. ex Tul.) L.P. Queiroz (Fabaceae). Em todos os pedaços dos troncos foram criados três abrigos artificiais: (1) Um pedaço de casca solta de 6x12cm fixado com um prego na parte superior do tronco; (2) um orifício de 4.5 cm de profundidade e 3.5 cm de diâmetro, numa altura de 14 cm no tronco experimental; (3) um orifício na base do tronco de 4 cm de profundidade, 4 cm de largura e 3 cm de altura (Figura 1C). Colocamos os abrigos o mais espaçado possível nos troncos experimentais. Posteriormente, em cada caixa colocamos um único indivíduo de cada espécie de aranha totalizando oito réplicas para cada espécie. Deixamos as aranhas por quatro dias contínuos para registrar o abrigo que estava sendo utilizado. Os três primeiros dias foram de adaptação dos indivíduos na caixa plástica. No quarto dia realizamos o registro do abrigo utilizado pela aranha. Devido ao fato dessas três espécies de aranhas serem de hábitos noturnos, realizamos os registros durante o dia esperando que os indivíduos estivessem refugiados nos abrigos artificiais selecionados. Para as análises estatísticas não levamos em consideração os indivíduos que foram registrados em alguma outra estrutura do terrário experimental (e.g. parte da caixa, chão da caixa, tampa, etc.).

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Figura 1. Terrário construído para experimento de seleção de habitat. A) e B) Detalhe da caixa plástica utilizada com o tronco experimental dentro. C) Detalhe do tronco experimental com os três abrigos artificiais: (1) Ca= casca solta, (2) Bu= buraco, (3) Ori_B= Orifício na base do tronco. Na casca pode ser observado as pernas da aranha S. cocheleti.

Análises dos dados

Para comparar as abundâncias medias das três espécies de aranhas entre os micro-habitats registrados nos troncos, utilizamos modelos lineares generalizados (GLM, “Generalized Linear Model”). Fizemos as análises separadamente para (1) P. cauliflora e (2) para as outras árvores nativas, visto que, P. cauliflora foi a única árvore que apresentou as três espécies de aranha simultaneamente. Para estas análises utilizamos unicamente as árvores nas quais registramos pelo menos um indivíduo de alguma das três espécies de aranha. Como teste a posteriori, utilizamos o Teste de Tukey de comparação par a par. Nas 30 árvores nativas, não foi possível realizar a análises de preferência de micro-habitat de C. rubripes devido ao baixo número de indivíduos registrados.

No experimento, para avaliar as preferências das aranhas pelos abrigos artificiais, utilizamos modelos lineares generalizados mistos (GLMM, “Generalized Linear Mixed Model”) com distribuição binomial (presença ou ausência da aranha no abrigo). Consideramos os abrigos (Tratamentos) como fatores fixos e os pedaços de tronco dentro das caixas de plástico como fatores aleatórios. Posteriormente, utilizamos o Teste de Tukey de comparação par a par como teste a posteriori.

Para todas as análises estatísticas utilizamos o software de livre uso R (R Core Team 2019) com os pacotes “lme4” e “multcomp” e um valor alfa definido de 0.05.

Resultados

Regisro em campo: Troncos de Plinia cauliflora

Nos troncos de P. cauliflora, registramos no total 296 aranhas, dentre os quais 244 foram Selenops cocheleti, 27 Loxosceles gaucho, 25 Corinna rubripes. As três espécies apresentaram preferências por um micro-habitat no tronco (Figura 2). As partes do tronco onde registramos indivíduos de S. cocheleti foram: (1) cascas soltas, (2) fendas e sobre o (3) tronco (aranha exposta

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totalmente). Destas estruturas, cascas soltas foi a estrutura onde S. cocheleti ocorreu com maior frequência quando comparado com fendas (Teste Tukey: z = -5.66; p = < 0.001) e Tronco (Teste Tukey: z = -8.06; p = < 0.001) (Figura 2a). Registramos C. rubripes unicamente em (1) buracos nos troncos ou (2) caminhando sobre o tronco. Destas estruturas, buracos foi o local mais frequentemente utilizado (GLM: z = -1.92; p = 0.05) (Figura 2b). Registramos L. gaucho em (1) fendas e (2) buracos nos troncos. Destas estruturas, fendas foi o abrigo mais comumente utilizado por esta espécie de aranha (GLM: z = 3.30; p = < 0.001) (Figura 2c).

Figura 2. Abundância absoluta de a) Selenops cocheleti (Selenopidae), b) Corinna rubripes (Corinnidae) e c) Loxosceles gaucho (Sicariidae) em diferentes estruturas registradas nos troncos de Plinia cauliflora (Myrtaceae) na Serra do Japi, SP. Letras diferentes indicam diferenças significativas.

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Figura 3. Habitus e micro-habitat utilizado por três espécies noturnas, não tecedoras associadas às cascas dos troncos. A) Selenops cocheleti (Selenopidae) embaixo da casca sola da árvore Plinia cauliflora (Myrtaceae); B) S. cocheleti embaixo da casca de uma árvore nativa; C) S. cocheleti exposta sobre o tronco de uma árvore nativa. D) Corinna rubripes (Corinnidae) em buraco no tronco de jabuticabeira; E) Detalhe do buraco coberto por teia de C. rubripes; F) C. rubripes na entrada do abrigo. G) Loxosceles gaucho (Sicariidae) em fenda do tronco; H) Detalhe da fenda no tronco e de uma fêmea adulta de L. gaucho (Circulo vermelho).

Regisro em campo: Árvores nativas

Nos troncos de diferentes árvores inspecionadas registramos 80 aranhas no total, sendo 53 S. cocheleti, 26 L. gaucho e 1 C. rubripes. A aranha S. cocheleti, de forma similar que em P. cauliflora, ocorreu com maior frequência nas casas soltas quando comparado com fendas (Teste Tukey: z = -4.51; p = < 0.001) e sobre o tronco (Teste Tukey: z = -4.54; p = < 0.001) (Figura 4a). Por outro lado, S. cocheleti ocupou as fendas e o tronco exposto de forma similar (Teste Tukey: z

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= -0.62; p = 0.79) (Figura 4a). L. gaucho ocorreu com maior frequência nas fendas dos troncos do que em buracos (GLM: z = -2.58; p = 0.009) (Figura 4b).

Figura 4. Abundância absoluta de a) Selenops cocheleti (Selenopidae), b) Loxosceles gaucho (Sicariidae) em diferentes estruturas registradas em árvores nativas com diferentes tipos de caule na Serra do Japi, SP. Letras diferentes indicam diferenças significativas.

Experimento: abrigos artificiais

As três espécies de aranha utilizadas para o experimento apresentaram preferências por um abrigo específico no tronco (Figura 4). Registramos Selenops cocheleti utilizando com maior frequência o abrigo casca solta no tronco (GLM: t= 8.573; p= 0.00026) (Figura 5A). Dos oito indivíduos utilizados sete estavam na casca solta e um indivíduo estava na parede da caixa plástica (Figura 4a). Por outro lado, Loxosceles gaucho ocupou preferencialmente o orifício na base do tronco (GLM: t= 3.464; p= 0.0023) e a ocupação nos outros abrigos foram similares (Tukey: p= 0.43) (Figura 5B, C). Destes oito indivíduos dois não ocuparam nenhum abrigo artificial e ficaram no chão da caixa plástica (Figura 4c). Corinna rubripes ocupou preferencialmente o orifício na metade do tronco (GLM: t= 3.969; p= 0.0007) e os valores dos outros abrigos não foram diferentes significativamente (Tukey: p= 0.38). Corinna rubripes foi a única espécie, a qual, as oito aranhas utilizadas ocuparam algum abrigo artificial disponível (Figura 4b).

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Figura 4. Abundância absoluta de a) Selenops cocheleti (Selenopidae), b) Corinna rubripes (Corinnidae) e c) Loxosceles gaucho (Sicariidae) em diferentes abrigos artificiais. Letras diferentes indicam diferenças significativas.

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Figura 5. Seleção de micro-habitat nos troncos experimentais. A) Selenops cocheleti embaixo do abrigo casca. B) Loxosceles gaucho embaixo do abrigo casca. C) L. gaucho no orifício na base do tronco. Discussão

Os resultados obtidos corroboram a hipótese de seleção de micro-habitat diferencial entre as espécies de aranhas estudadas. A frequência obtida sobre o uso dos diferentes micro-habitats pelas aranhas sugere que a especialização dos indivíduos está relacionada às características estruturais mais do que a taxonomia da planta. Esta especialização por estruturas específicas nas plantas também foi registrada em outras espécies de aranhas (Vasconcellos-Neto et al 2017). Espécies do gênero Peucetia (Oxyopidae), por exemplo, apresentam fortes associações com mais de 55 espécies de plantas que tem tricomas glandulares (Vasconcellos-Neto et al. 2007), nestas plantas, as presas ficam grudadas nos tricomas o que facilita a captura pelas aranhas. As aranhas Psecas chapoda, Eustiromastix nativo e Coryphasia sp. (Salticidae) habitam várias espécies de plantas da família Bromeliaceae as quais são usadas como locais de forrageamento, acasalamento, substrato para ovissacos e berçário de filhotes, bem como abrigo contra predadores (Romero 2006; Romero et al. 2007; De Omena & Romero 2008). Todas as espécies do gênero Cupiennius (Ctenidae) também apresentam fortes associações com plantas da família Bromeliaceae e Musaceae onde frequentemente é observado forrageamento, acasalamento e oviposição (Barth et al. 1988). Aranhas associadas às cascas dos troncos também apresentam

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preferências por estruturas específicas. Por exemplo, a aranha orbicular Eustala perfida (Araneidae) ocorre com maior frequência em troncos que tem cascas rugosas, musgo, liquens e concavidades (Messas et al. 2014). Já Selenops cocheleti ocorre com maior frequência em troncos que apresentam cascas soltas devido a formação de um espaço entre a casca e o tronco que é facilmente colonizado por estas aranhas dorsoventralmente achatadas (Villanueva-Bonilla et al 2017). Todas estas interações específicas mostram que aranhas de fato podem avaliar em fino detalhe a estrutura física do ambiente no qual vão se estabelecer. Em nosso estudo, a preferência por um micro-habitat foi independente da ontogenia das aranhas uma vez que a preferência pelo micro-habitat se manteve constante entre indivíduos jovens e adultos das espécies estudadas. No entanto, o experimento no laboratório foi realizado unicamente com idividuos jovens sendo necessários estudos posteriores experimentais que testem que a seleção de habitat é consistente nos indivíduos jovens e adultos.

Loxosceles gaucho foi a espécie que apresentou o padrão de seleção de micro-habitat menos consistente quando comparado com as outras espécies estudadas. L. gaucho, considerada uma espécie de interesse médico (Machado et al. 2005), é considerada como uma aranha generalista quanto ao habitat selecionado. De fato, esta e outras espécies do mesmo gênero podem ser encontradas em maiores abundâncias em ambientes antrópicos do que em ambientes de mata (Fischer & Vasconcellos-Neto 2005; Vetter 2005; Fischer et al. 2006). No entanto, contrário aos resultados de estudos anteriores, no experimento L. gaucho apresentou preferência por um tipo de habitat no experimento (orifício na base do tronco). Segundo observado em campo, provavelmente esta aranha apresenta preferências pela altura no qual ela faz o refúgio e não pelas características físicas no habitat per se, pois L. gaucho foi observada em fendas e outros orifícios no tronco próximo ao chão. Isso explicaria em parte a preferência de L. gaucho pelo micro-habitat selecionado no experimento. No caso de Corinna rubripes, a maioria dos estudos encontrados são de natureza faunística e de distribuição geográfica onde pouco é mencionado sobre ecologia o comportamento desta espécie ou de outras espécies da família Corinnidae (Bonaldo 1996, 2000; Rodrigues & Bonaldo 2014). Dias e colaboradores (2010) mencionam que esta espécie apresenta adaptações morfológicas típicas para escavar superfícies duras (e.g. casca de troncos), entretanto, foram dados observacionais sem maiores detalhes ou experimentos. Este

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seria o primeiro trabalho em avaliar experimentalmente a seleção de micro-habitat de uma espécie da família Corinnidae.

Os resultados do experimento demonstraram fidelidade do micro-habitat selecionado, pois mesmo sem a competição de outros indivíduos o abrigo escolhido condiz com o observado nas árvores em campo. Estas aranhas com características ecológicas similares (e.g. período de forrageamento, estratégia de captura de presas) ao selecionar micro-habitats diferentes poderiam diminuir a competição interespecífica e promover a coexistência. De fato, a segregação espacial (uso diferencial de habitats) foi registrada em outras espécies de aranhas simpátricas onde é mencionada a importância desse fator como mecanismo de coexistência (Fasola & Mogavero 1995; Weeks & Holtzer 2000; Butt & Tahir 2010). Por exemplo, na floresta amazônica, a coexistência de várias espécies congenéricas simpátricas do gênero Ctenus (Ctenidae) foi explicada pelas diferenciais do tipo do solo (arenoso ou argiloso) onde cada espécie ocorre (Gasnier & Höfer 2001; Portela et al. 2013). Os licosideos Geolycosa xera archboldi e G. hubbelli também apresentaram preferências na serapilheira baseado na porcentagem de cobertura de folhas (Carrel 2003). As espécies orbiculares Eustala taquara e E. perfida (Araneidae) apresentaram diferenças nas plantas onde era construída a teia de captura de presas além de uma distribuição altitudinal diferencial, o que permite a coexistências destas espécies congenéricas simpátricas (Souza et al. 2015). Estes estudos evidenciam que, independente da estratégia de captura de presas, a segregação espacial explicada pela seleção diferencial de habitat é um mecanismo importante de coexistência em predadores generalistas como as aranhas. Entretanto, embora os nossos resultados sugiram fortemente que a seleção diferencial de micro-habitat possa ser um fator importante que explica a coexistência destas espécies de aranha, nós não testamos outras hipóteses como segregação temporal ou segregação trófica, sendo necessários estudos adicionais avaliando outros possíveis mecanismos que separação de recursos e facilitação da coexistência.

Concluindo, este é um dos primeiros estudos a avaliar experimentalmente a seleção de micro-habitat em aranhas não tecedoras associadas aos troncos de árvores. A especialização por micro-habitat parece estar restrita às características arquiteturais e não à taxonomia da planta. Selenops cocheleti e Corinna rubripes, ambas consideradas aranhas arborícolas, apresentaram uma significativa preferência por cascas soltas e orifícios nos troncos respectivamente.

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Loxosceles gaucho aparentemente escolhe concavidades e orifícios perto da base do tronco sem levar em consideração às características físicas do micro-habitat per se (e.g. profundidade, altura, comprimento). Nossos resultados evidenciam que S. cocheleti e C. rubripes podem avaliar em fina escala a estrutura física do micro-habitat.

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Considerações finais

No presente estudo foi investigado como fatores climáticos (temperatura e úmidade), a complexidade estrutural e o tamanho do espaço fisico do habitat influenciam a estruturação da comunidade de aranhas. Além disso, testamos experimentalmente a seleção de habitat em três aranhas noturnas não tecedoras associadas a troncos de árvores e a sua implicação na coexistência das espécies. Com os resultados obtidos evidenciamos que: (1) em escalas menores a complexidade estrutural e a área do habitat são fatores não excludentes mutuamente que estão positivamente relacionadas com a abundância e riqueza de espécies de aranhas e (2) fatores climáticos têm uma influencia menor na estruturação da comunidade de aranhas. Com este estudo nós sugerimos especificamente que:

 A complexidade estrutural do habitat é um dos fatores mais importantes na estruturação da comunidade de aranhas. Troncos com maior quantidade e diversidade de estruturas oferecem diferentes tipos de nichos que podem ser colonizados e explorados por diversas espécies e guildas de aranhas. A maior complexidade estrutural, pelo fornecimento de diversos nichos, estaria favorecendo positivamente a coexistência das espécies.  O tamanho físico do habitat tambem foi registrado como outro dos fatores que influencia a comunidade de aranhas. Esta relação de espécies-área (REA) é um dos padrões mais antigo e melhor estudado na ecologia. No nosso estudo, foi registrado uma relação positiva entre a área e o maior número de indivíduos e espécies de aranhas. Troncos com superficies maiores estariam fornecendo o espaço suficiente para forrageamento, principalmente de aranhas cursoriais.  As diferenças na precipitação e temperatura não afetaram a densidade de aranhas ao longo do ano. Esta baixa flutuação na abundância de indivíduos estaria relacionada às estruturas nos troncos que foram registradas durante o ano todo e que serviriam como abrigo para as aranhas. Em contrapartida, a composição de espécies variou sendo o periodo de maior precipitação e temperatura onde foi registrada uma composição diferente do resto das estações climáticas. Nos anos de estudo (2016-2018), o verão esteve marcado por um padrão incomum de baixa precipitação e alta temperatura o que provavelmente influenciou negativamente as populações de aranhas e as populações de outros artrópodes que seriam as presas das aranhas.

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 Theridiidae foi a família mais representativa em todo o estudo tanto em abundância como em riqueza de espécies. Theridiidae é de fato uma família dominante em vários estudos faunísticos em regiões subtropicais e tropicais na América do Sul. Nos troncos, os espaços formados entre as fendas ou entre as cascas soltas e o tronco forneciam um espaço tridimensional adequado para a fixação das teias destas aranhas explicando a alta diversidade de esta família.  No estudo de seleção de micro-habitat, Selenops cocheleti e Corinna rubripes podem avaliar em fina escala a estrutura física do habitat. Esta seleção parece estar restrita às características arquitecturais dos troncos e não à identidade taxonômica da planta.  No caso de Loxosceles gaucho, aparentemente existe uma escolha de concavidades perto da base do tronco sem importar as características físicas do micro-habitat escolhido.  A escolha diferencial por micro-habitats pode facilitar a coexistência em espécies com características ecológicas similares (e.g. período de forrageamento, estratégia de captura de presas) ao existir uma segregação espacial. No entanto, estudos adicionais avaliando outros aspectos como fatores temporais ou alimentarios seriam necessários para testar a coexistência das espécies.

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ANEXOS

Anexo 1. Declaração Bioética e Biossegurança

COORDENADORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO INSTITUTO DE BIOLOGIA Universidade Estadual de Campinas Caixa Postal 6109. 13083-970, Campinas, SP, Brasil Fone (19) 3521-6378. email: [email protected]

DECLARAÇÃO

Em observância ao §5º do Artigo 1º da Informação CCPG-UNICAMP/001/15, referente a Bioética e Biossegurança, declaro que o conteúdo de minha Tese de Doutorado, intitulada “SELEÇÃO DE HABITAT EM ESCALA FINA COMO MECANISMO DE COEXISTÊNCIA EM ARANHAS ASSOCIADAS A TRONCOS DE ÁRVORES NO SUDESTE DO BRASIL”, desenvolvida no Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal do Instituto de Biologia da Unicamp, não versa sobre pesquisa envolvendo seres humanos, animais ou temas afetos a Biossegurança.

Assinatura: Nome do(a) aluno(a): German Antonio Villanueva Bonilla

Assinatura: Nome do(a) orientador(a): João Vasconcellos Neto

Data: 22/10/2019

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Anexo 2. Declaração Direitos Autorais

Declaração

As cópias de artigos de minha autoria ou de minha co-autoria, já publicados ou submetidos para publicação em revistas científicas ou anais de congressos sujeitos a arbitragem, que constam da minha Dissertação/Tese de Mestrado/Doutorado, intitulada SELEÇÃO DE HABITAT EM ESCALA FINA COMO MECANISMO DE COEXISTÊNCIA EM ARANHAS ASSOCIADAS A TRONCOS DE ÁRVORES NO SUDESTE DO BRASIL, não infringem os dispositivos da Lei n.° 9.610/98, nem o direito autoral de qualquer editora.

Campinas, 22/10/2019

Assinatura:

Nome do(a) autor(a): German Antonio Villanueva Bonilla RG n.° V892749-I

Assinatura: Nome do(a) orientador(a): João Vasconcellos Neto RG n.° 60147234