REDVET. Revista Electrónica de Veterinaria E-ISSN: 1695-7504 [email protected] Veterinaria Organización España

Guabloche, Angélica; Mendoza, Jorge; Minaya, David; Ortega, José; Alvariño, Lorena; Iannacone, José Imposex en el caracol marino haemastoma-Gasteropoda: ) en la costa central del Perú REDVET. Revista Electrónica de Veterinaria, vol. 18, núm. 5, mayo, 2017, pp. 1-12 Veterinaria Organización Málaga, España

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REDVET - Revista electrónica de Veterinaria - ISSN 1695-7504

Imposex en el caracol marino - Gasteropoda: Muricidae) en la costa central del Perú - Imposex in the marine Stramonita haemastoma - : Muricidae) on the central coast of Peru

Guabloche, Angélica1: Laboratorio de Ecología y Biodiversidad (LEBA), Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas (FCNNM), Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú1│Mendoza, Jorge1: Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA), Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas (FCNNM), Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú1│Minaya, David1: Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA), Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas (FCNNM), Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú1│Ortega, José1: Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA), Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas (FCNNM), Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú1│Alvariño Lorena: Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA), Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas (FCNNM), Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú1│Iannacone, José1,2,*: Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA), Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas (FCNNM), Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú1: Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú2.

*Autor para correspondencia: [email protected]

Resumen

La masculinización de las hembras debido al imposex en gasterópodos ha sido registrada en más de 260 especies mundialmente. Estudios de campo, indican que la masculinización de las hembras ha sido atribuida principalmente al TBT. Es por este motivo, que se ha evaluado la incidencia de imposex en el caracol marino Stramonita haemastoma en la playa Naplo, Pucusana, Lima en la costa central del Perú. El porcentaje de imposex fue 78,03 %. El índice de la longitud relativa del pene (RPLI) fue igual a 25,64%. Una relación estadísticamente significativa fue encontrada entre la longitud de la conchilla y la longitud del pene en machos, pero no así en las hembras, lo cual nos indica que la longitud del pene depende de la exposición al TBT y no a la longitud de la conchilla. Se encontraron diferencias en la longitud del pene de las hembras según grados de VSDI (índice de secuencia del conducto deferente). Se encontraron valores de VSDI principalmente en los grados I y II (VSDI promedio de 1,84), lo que nos indica que las hembras con imposex se encuentran en los grados iniciales del fenómeno, y aun no ocurre falla reproductiva. Stramonita haemastoma es considerada como un buen bioindicador de contaminación por organoestañosos (OT) debido a que desarrolla imposex rápidamente por ser muy sensible a la presencia de estos xenobióticos en su medio.

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Palabras clave: Imposex│masculinización de las hembras│Stramonita haemastoma│ Pucusana│TBT

Abstract

The masculinization of females due to imposex in gastropods has been registered in more than 260 worldwide. Field studies indicate that the masculinization of females has been mainly attributed to TBT. It is for this reason that we have evaluated the incidence of imposex in the Stramonita haemastoma snail on the Naplo beach, Pucusana, Lima on the central coast of Peru. The percentage of imposex was 78.03%. The index of relative penile length (RPLI) was equal to 25.64%. A statistically significant relationship was found between the length of the shell and the length of the penis in males, but not in females, which indicates that the length of the penis depends on the exposure to TBT and not the length of the shell. Differences were found in the length of the penis of the females according to degrees of VSDI (sequence index of the vas deferens). VSDI values were found mainly in grades I and II (mean VSDI of 1.84), indicating that females with imposex are found in the initial stages of the phenomenon, and reproductive failure still does not occur. Stramonita haemastoma is considered a good bioindicator of organotin (OT) contamination because it develops imposex rapidly because it is very sensitive to the presence of these xenobiotics in its environment.

Key words: Imposex│ masculinization of females │Stramonita haemastoma│ Pucusana│TBT

Introducción

Los compuestos órganoestañosos (OTs) son compuestos organometálicos hechos por el hombre ampliamente usados como biocidas, principalmente como pinturas antiincrustantes en los cascos de los barcos debido a sus eficaces propiedades antiincrustantes (IMO, 1999; Yebra et al., 2004; Mattos & Romero, 2016; Rossato et al., 2016). OTs como el tributilin (TBT) y trifeniltin (TPhT) actúan como biocidas de amplio espectro, evitando la bioincrustación - sedimentación y crecimiento no deseado de materiales biológicos sobre superficies sumergidas en agua - en cascos, boyas, plataformas y otros estructuras afines (Yebra et al., 2004; Zeidan & Boehs, 2015). La bioincrustación se ha descrito para más de 2000 especies marinas pertenecientes a diferentes grupos taxonómicos, incluyendo las diatomeas, algas verdes, esponjas, hidrozoos, crustáceos, moluscos, entre otros (Montseny et al., 2010; Carraro et al., 2012; Pati et al., 2015).

Los OTs como el tributilin (TBT) y trifeniltin (TPhT), liberados desde los cascos en contacto con el agua de mar, son muy tóxicos para la biota marina (Champ, 2000; Primost et al., 2016); sus efectos perjudiciales sobre una amplia gama de organismos, desde las bacterias hasta los mamíferos, y desde el nivel molecular a nivel de la comunidad, han generado una considerable preocupación pública (Oberdörster & Cheek, 2000). Uno de los efectos más importantes y específicos del TBT es ser un disruptor endocrino (EDCsb) con actividad androgénica (Oehlmann et al., 2007), que, en organismos no objetivo como los gasterópodos, induce el fenómeno de imposex que se define como la imposición de las características sexuales masculinas (pene y conducto deferente) en hembras en la Imposex en el caracol marino Stramonita haemastoma (Gasteropoda: Muricidae) en la costa central 2 del Perú http://www.veterinaria.org/revistas/redvet/n050517/051706.pdf

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El imposex ha sido observado en varias áreas del mundo donde la contaminación por OTs está presente (Mathiessen & Gibbs, 1998), por lo cual ha sido utilizado durante mucho tiempo como indicador de la contaminación organoestañosa (OT) (Pessoa et al., 2001; Sousa et al., 2005); sin embargo, son escasos los registros de imposex que se han hecho en América Latina en los últimos 20 años (Gooding et al., 1999; Penchaszadeh et al., 2001; Fernández et al., 2002; Osorio et al., 2005; Gravel et al., 2006; Miloslavich et al., 2007; Teso & Penchaszadeh, 2009; Collado et al., 2010; Rodríguez, 2010; Castro & Fillman, 2012; Guabloche et al. 2013; Mattos & Romero, 2016), debido principalmente a la falta de recursos y personal capacitado para detectar este fenómeno.

El neogastropodo Stramonita haemastoma (Linnaeus, 1767) es un caracol marino muricido (Guzman et al. 1998), que vive entre las rocas, aún en sectores expuestos a la baja marea (Rilov et al., 2001; Santos & Boehs, 2011), aunque es más común desde la franja infralitoral hacia profundidades mayores (Ramírez et al., 2009), se encuentra asociada a Tegula atra (Lesson, 1830), cirripedios y a especies de ascidias Pyura chilensis Molina, 1782 (Guzman et al., 1998). Su distribución latitudinal es muy amplia, se le encuentra en aguas tropicales y templadas incluyendo el Mediterráneo (Rilov et al., 2000), el Oeste de África, Australia y Asia (Stewart et al., 1992; Tan, 1997; Bech, 2002) Uruguay y el Oeste Atlántico; y desde Isla Cedros en Baja California hasta Valparaíso en el Pacífico oriental (Guzman et al., 1998; Ríos, 1994), además se le encuentra en las agua frías de Korea y Japón (Horiguchi et al., 1994; Shim et al., 2000).

El presente trabajo tiene como finalidad evaluar la incidencia de imposex en S. haemastoma en la costa central del Perú.

Materiales y métodos

Área de Estudio

El muestreo fue realizado en la Playa Naplo (12°28’46.4” N, 76°47’40.4” E), perteneciente al balneario de Pucusana, distrito del mismo nombre, ubicado a 60 km al sur de Lima, Perú. (Fig. 1) que se caracteriza por el poco movimiento y frialdad de sus aguas. En su litoral se encuentran embarcaciones en continuo movimiento usadas por la población para la pesca artesanal que desembarca un promedio de 14 000 Tn de recursos pesqueros al año (INEI, 2014); y para el turismo; también se practican deportes náuticos como la caza submarina, el buceo, el esquí, la vela y la natación. El balneario posee un muelle de pescadores, un muelle deportivo y un Yacht Club. En la zona se encuentran aproximadamente mil embarcaciones, entre residentes y migrantes que forman una copiosa mancha en las aguas de este balneario (Municipalidad de Pucusana, 2014).

Figura 1. Área de Estudio: Playa Naplo (12°28’46.4” N, 76°47’40.4” E), perteneciente al balneario de Pucusana, distrito del mismo nombre, ubicado a 60 km al sur de Lima, Perú.

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Trabajo de campo

En octubre del 2013 se recolectaron al azar y de forma manual, 379 especímenes de S. haemastoma, los cuales fueron colocados en envases de plástico de 5 L de capacidad con agua de mar para mantenerlos vivos durante su traslado al laboratorio. Los individuos fueron obtenidos en la parte sur de la playa rocosa a 5 m de la orilla, a una profundidad de 60 cm y en marea baja. La identificación de la especie se hizo siguiendo a Guzmán et al. (1998) y Aldea & Valdovinos (2005), y para su clasificación taxonómica se hizo según Claremont et al. (2013).

Stramonita haemastoma

Los análisis biométricos y de determinación de imposex se llevaron a cabo en el Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA) de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCCNM) de la Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV), con sede en El Agustino, Lima, Perú.

Los individuos trasladados fueron sometidos a una solución narcótica de cloruro de magnesio (MgCl2) al 3,5% por 2 h (Castro & Fillman, 2012), y tomaron las siguientes medidas con un vernier (±0,01 mm de precisión) y bajo microscopio estereoscopio a 10X (Miloslavich et al., 2007): longitud de la conchilla (LC), medida desde el ápex hasta el extremo del canal sifonal anterior y longitud de la apertura (LA), medida desde el canal posterior hasta el extremo del canal anterior. Luego se retiraron delicadamente las conchas de los cuerpos blandos y se realizó la identificación sexual con un microscopio esteroscopio en base a la presencia o ausencia de la cápsula de la glándula, ovarios para las hembras y vesícula seminal para los machos. Las hembras con imposex fueron consideradas por la presencia de pene, cápsula de la glándula, oviductos y las glándulas de esperma (Gooding et al., 1999; Gravel et al., 2006; Collado et al., 2010, Cuevas et al., 2011). Se anotó la longitud del pene (LP) y la presencia del vaso deferente para los machos y hembras con imposex.

Imposex

Con la finalidad de evaluar la incidencia de imposex, se utilizó índice relativo de la LP en hembras (FPLI, por sus siglas en ingles), el índice relativo de la LP (RPLI), el porcentaje de imposex en las hembras (I%) y el índice de secuencia del conducto deferente (VDSI), de acuerdo con los procedimientos dados en virtud de Gibbs & Bryan (1986), Gibbs et al. (1987), Fioroni et al. (1991), Stroben et al. (1995), Castro & Fillmann (2012). Este último índice se determinó utilizando una escala de seis estados similar a la clásica escala de Gibbs para Nucella lapillus (Linnaeus, 1758) (Gibbs & Bryan, 1994) adaptado para S. haemastoma por Fernández et al. (2002). En esta escala, grado 0 se atribuye a las hembras normales. En el grado I se incluyen las hembras que presentan una pequeña joroba o pre-pene detrás del derecho tentáculo. En el grado II, un pequeño pene es visible. En el grado III, el pene es más grande, y un conducto deferente incompleto se puede observar en el piso de la cavidad palial. En el grado IV, el conducto deferente esta completo y el pene de las hembras alcanza un tamaño mayor que la mitad de la media del tamaño de los machos. El grado V se caracteriza por la obstrucción de la vulva y el Grado VI por la presencia de una masa de huevos abortados en la cápsula de la glándula.

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Para minimizar el efecto del tamaño en los parámetros de imposex, se estandarizaron el FPLI y RPLI con la longitud de la conchilla (FPLIestándar y RPLIestándar) tal como fue propuesto por Castro & Fillmann (2012).

Análisis de datos

La normalidad de los datos (LC, LA y LP) fue verificada usando la prueba estadística de Kolmogorov-Smirnov. Para verificar si la LP es afectada por la LC o la LA se realizó una regresión y correlación lineal entre estos parámetros. También se realizó una prueba de Análisis de Varianza (ANDEVA) mediante el estadístico F para verificar si existen diferencias significativas entre la LC y LA de machos, hembras, hembras sin imposex y hembras con imposex, y una prueba de t de student entre la LP de machos y hembras con imposex. Todos los análisis estadísticos fueron llevados a cabo con el paquete estadístico Minitab 17 Inc., con un nivel de significancia de alfa = 0,05.

Resultados y discusión

De 379 ejemplares muestreados de S. haemastoma, el 41,2% fueron machos y el 58,8% hembras (Ratio sexual hembra/macho: 1,42). El tamaño de los animales (longitud de la conchilla-LC) fluctuó entre 19 y 47 mm; la longitud de la apertura (LA) varió entre 12 y 32 mm, no encontrándose diferencias significativas entre la LC y LA (Tabla 1) de hembras, hembras sin imposex y hembras con imposex y machos (Tabla 1). Los ejemplares de S. haemastoma suelen tener longitudes mayores, de hasta 9 cm (Sierra & Olivero, 2014), sin embargo en esta investigación hemos encontrado medidas menores, lo que sugiere que muy probablemente la contaminación o presencia de disruptores endocrinos como el TBT, esté influenciando el precoz desarrollo sexual en esta población. Sin embargo, es necesario realizar estudios químicos de TBT en la columna de agua, en el sedimento y en el músculo en esta especie de caracol (Sierra & Olivero, 2014).

En relación a los niveles de imposex, de un total de 223 hembras muestreadas el 78,03% presentaron imposex, evidenciado por el desarrollo de un pseudopene detrás del tentáculo derecho. Estos resultados son similares a los encontrados en Cartagena de Indias, Colombia donde el 66% de las hembras de S. haemastoma presentaron imposex (Sierra & Olivero, 2014). No se observaron especímenes con el conducto deferente afectando a la vagina (Miloslavich et al., 2007).

La longitud del pene (LP) varió de a 0,2 a 15,9 mm encontrándose diferencias significativas entre machos y hembras con imposex (Tabla 1). Los datos biométricos y los parámetros de imposex (I%, FPLI, RPLI, VSDI, FPLIestándar y RPLIestándar) obtenidos para S. haemastoma (Tabla 2). Valores altos de VSDI (grado V) y RPLI (> 50%) se pueden relacionar con un tránsito intensivo de botes de pesca y turismo, así como de grandes barcos (Fernandez et al., 2002; Beltramin, 2012; Castro et al., 2005, Titley-O’Neal et al., 2011), situación que no ocurre en Playa Naplo. Los VSDI para el grado I, II, III y IV fueron 31% (n=54), 54,6% (n=95), 13,8% (n=24) y 0,6% (n=1), respectivamente. Se encontraron diferencias en la LP de las hembras según grados de VSDI, siendo para el grado I (LP= 1,27 mm), para el grado II (LP=2,89) y para el grado III (LP=5,43) (F=289,49; p=0,000). No se observaron diferencias en la LC según los tres grados de VSDI (F=1,51; P=0,22).

En este trabajo encontramos valores de VSDI principalmente en los grados I y II (VSDI promedio de 1,84), lo que nos indica que las hembras con imposex se encuentran en los

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grados iniciales del fenómeno, y aun no ocurre falla reproductiva, la cual solo se da en el grado V, donde se inicia el bloqueo de los genitales femeninos (Fioroni et al., 1991; Oelhmann et al., 1996). La incidencia e intensidad de imposex in S. haemastoma varía inversamente con la distancia desde donde se encuentra la fuente de OTs, por ejemplo, puertos, marinas y astilleros (Spence et al., 1990; Castro et al., 2000; Rilov et al., 2000; Fernandez et al., 2002, 2005).

Se observó una correlación estadísticamente significativa entre la LC y LP en los machos (r=0,48 p< 0,001) indicando que la LP está asociada positivamente a la LC. Sin embargo en las hembras no se observó correlación entre la LC y LP (r= 0,07, p=0,32) lo cual nos indica que la longitud del pene depende de la exposición al contaminante y no de la longitud de la conchilla (Fig. 3). Situaciones similares han sido previamente registradas para otros caracoles muricidos (Vasconselos et al., 2011; Castro & Fillman, 2012). No se observó relación significativa entre LC versus VSDI (r=-0,03; p=0,62), y tampoco entre LA versus VSDI (r=-0,14; p=0,06). Sin embargo se observó correlación directa entre LP versus VSDI (r=0,85; p=0,000).

En otros estudios una correlación significativa fue observada entre los índices de imposex y el tiempo, lo cual muestra claramente que S. haemastoma desarrolla imposex como una función del tiempo de exposición a aguas contaminadas por TBT (Queiroz et al., 2007; Castro, 2005).

Stramonita haemastoma es considerada como un buen bioindicador de contaminación por organoestañosos (OT) ya que desarrolla imposex rápidamente por ser muy sensible a la presencia de estos xenobióticos en su medio (Fernández et al., 2002; Castro, 2005; Limaverde et al., 2007; Queiroz et al., 2007), lo que confirma los datos obtenidos en nuestro trabajo. Sin embargo, es necesario evaluar este fenómeno al menos un año y en un mayor número de sitios con la finalidad de hacer un diagnóstico más amplio que permita una mejor toma de decisiones para la protección de los ecosistemas marinos.

Tabla 1. Datos biométricos medidos a Stramonita haemastoma (Muricidae) colectados en Playa Naplo, Pucusana, Lima, Perú. XLC: media de longitud de la conchilla; LCmax y LCmin: Valor máximo y mínimo de la longitud de la conchilla; XLA: media de longitud de la apertura; LAmax y LAmin: Valor máximo y mínimo de la longitud de la apertura; XLP: media de longitud del pene; LPmax y LPmin: Valor máximo y mínimo de LP; DE: Desviación estándar; N: número de especímenes analizados. Letras minúsculas diferentes en sentido horizontal indican diferencias significativas con la prueba F de ANDEVA (p < 0,001). * = Se empleó para este caso la prueba de t de student (p < 0,001). Hembras F Sig sin Hembras Biometría (mm) Machos Hembras imposex imposex N 156 223 49 174 XLC ± DE 31,16a 30,52a 29,91a 30,68a 1,01 0,38

LCmin 19,00 21,00 21 21,00

LCmax 47,00 43,00 43 42,00 XLA ± DE 20,39a 20,32a 19,98a 20,42a 0,30 0,82

LAmin 12,00 12,00 14 12,00

LAmax 32,00 29,00 28 29,00 XLP ± DE 8,47a 2,80b 25,54* 0,000

LPmim 5,00 0,20

LPmax 15,90 14,00

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Tabla 2: Parámetros de Imposex obtenidos para S. haemastoma (Muricidae) de Playa Naplo, Pucusana, Lima, Perú. I%: Porcentaje de Imposex; FPLI: Índice de la longitud del pene de las hembras. FPLIestándar: FPLI estandarizado; RPLI: Índice de la longitud relativa del pene; RPLIestándar: RPLI estandarizado; VSDI: Índice de secuencia del conducto deferente.

Parámetros de Imposex en S. haemastoma %I 78,03 FPLI 2,17

FPLIestandar 0,07 RPLI 25,64

RPLIestandar 26,18 VSDI 1,84 (I-II)

LPM = 2,477 + 0,1923 LCM Macho 16 Hembra r=0,48, p< 0,001 n= 156 14

12

10

P 8 L

6 LPH = 1,318 + 0,0280 LCH r=0,07 p= 0,32 4 n= 223

2

0

20 25 30 35 40 45 50 LC Figura 3. Relación y correlación entre longitud de la conchilla (LC) y la longitud del pene (LP) de machos de Stramonita haemastoma (Muricidae), Playa Naplo, Pucusana, Lima, Perú.

Conclusiones

 El porcentaje de imposex fue 78,03 %. El índice de la longitud relativa del pene (RPLI) fue igual a 25,64%.

 Una relación estadísticamente significativa fue encontrada entre la longitud de la conchilla y la longitud del pene en machos, pero no así en las hembras, lo cual nos indica que la longitud del pene depende de la exposición al TBT y no a la longitud de la conchilla. Se encontraron diferencias en la

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 Los valores de VSDI se observaron en los grados I y II, lo que indica que las hembras con imposex se encuentran en los grados iniciales del fenómeno, y aun no ocurre falla reproductiva.

 Stramonita haemastoma es un buen bioindicador de contaminación por organoestañosos (OT) debido a que es muy sensible a la presencia de estos xenobióticos en su medio.

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