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Universidade Federal Do Rio Grande Do Norte UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA DOUTORADO EM PSICOBIOLOGIA ESTRATÉGIA DE VIDA DO PEIXE ANUAL Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae) DO SEMIÁRIDO BRASILEIRO WALLACE SILVA DO NASCIMENTO NATAL/RN JUNHO, 2014 WALLACE SILVA DO NASCIMENTO ESTRATÉGIA DE VIDA DO PEIXE ANUAL Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae) DO SEMIÁRIDO BRASILEIRO ORIENTADORA: PROF. DRA. SATHYABAMA CHELLAPPA CO-ORIENTADORA: PROF. DRA. MARIA EMÍLIA YAMAMOTO Tese apresentada a Universidade Federal do Rio Grande do Norte como requisito para a obtenção do Titulo de Doutor em Psicobiologia. NATAL/RN JUNHO, 2014 FICHA CATALOGRÁFICA Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências Nascimento, Wallace Silva do. Estratégia de vida do peixe anual Hypsolebias antenori (Cyprinodontiforme: Rivulidae) do semiárido brasileiro / Wallace Silva do Nascimento. – Natal, RN, 2014. 253 f.: il. Orientadora: Profa. Dra. Sathyabama Chellappa. Coorientadora: Prof. Dra. Maria Emília Yamamoto. Tese (Doutorado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia. 1. Peixe anual, hypsolebias antenori. – Tese. 2. Reprodução do peixe. – Tese. 3. Estratégia de vida. – Tese. I. Chellappa, Sathyabama. II. Yamamoto, Maria Emília. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título. RN/UF/BSE-CB CDU 597.556.15 2 Título: Estratégia de vida do peixe anual Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae) do semiárido brasileiro Doutorando: WALLACE SILVA DO NASCIMENTO Data de defesa: 04 de junho 2014 Banca Examinadora: ____________________________________________ Dra. Sathyabama Chellappa Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN ____________________________________________ Dra. Maria Emília Yamamoto Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN ____________________________________________ Dr. Wagner Franco Molina Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN ____________________________________________ Dr. Júlio César Sá de Oliveira Universidade Federal do Amapá, AP ____________________________________________ Dra. Odete Rocha Universidade Federal de São Carlos, SP Natal, RN 2014 3 AGRADECIMENTOS À Universidade Federal do Rio Grande do Norte e a Coordenação do Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia pela oportunidade da realização do doutorado. Ao CNPq pelo apoio financeiro concedido para realização desta tese de doutorado. À Professora Doutora Sathyabama Chellappa (UFRN), pela orientação, estímulo, amizade, confiança, e de seu exemplo de dedicação a pesquisa, sempre primando pela qualidade dos trabalhos. Ao Dr. Naithirithi T. Chellappa (UFRN), pelo incentivo, amizade, inestimável colaboração no provimento e pelo exemplo de superação em momentos de adversidades. À Profa. Dra. Maria Emília Yamamoto pela co-orientação e Prof. Dr. Arrilton Araujo de Souza pelo apoio. Ao Professor Dr. Wagner F. Molina pelo grande apoio na realização do trabalho de citogenética, tanto na geração dos dados como na escrita do artigo. A Paulo e Juliana pela geração dos dados de citogenética. À Professora Naissandra pela confecção e interpretação das lâminas histológicas. À minha esposa Alessandra P. Xavier e minha filha Amanda, pela força, paciência, conforto nos momentos difíceis, compreensão e incentivo, sempre presentes. Ao meu pai, Denílson D. Nascimento, pelos ensinamentos, estimulo e apoio incondicional nas coletas de peixe, proporcionando-me a determinação para o alcance de meus objetivos. À minha mãe Rita de Cássia, pelo amor, carinho, estimulo e determinação que me conduziram até este momento de sucesso. À meus irmãos John e Anderson pelas fotos e pelo apoio. À meus amigos: Andrea S. Araujo, Liliane L. Gurgel, Elizete T. Cavalcante, Mônica Rocha, Sérgio Ricardo, Nirlei Barros, Lucia Cavalcante, Ana Ligia Morais, Louise Thuane de Lima, Marcelo Carvalho e Thiago Gurgel, pelo apoio, sugestões, a participação na execução do trabalho e nossas constantes comemorações, que alegraram a todos durante esse maravilhoso convívio. 4 Ao amigo Agamenon e sua família que deram um grande apoio durante as coletas na cidade Russas, assim como o pescador João, que com sua simplicidade ajudou muito nas coletas dos peixes. À todos os professores e funcionários do Departamento de Oceanografia e Limnologia e do Departamento de Fisiologia, CB/UFRN. A Deus por tudo que tenho. A todos vocês, muito obrigado. 5 SUMÁRIO RESUMO 7 ABSTRACT 8 RELAÇÃO DE FIGURAS 9 1. INTRODUÇÃO GERAL 10 1.1 Peixes anuais do semiárido brasileiro 10 1.2 Estratégias reprodutivas dos peixes 14 1.3 Citogenética da família Rivulidae 19 2. OBJETIVOS 21 2.1 Objetivo geral 21 2.2 Objetivos específicos 21 3. MATERIAIS E MÉTODOS 23 3.1 Área de estudo 23 3.2 Pluviosidade e parâmetros limnológicos das poças 24 3.3 Captura dos peixes 25 3.4 Espécie em estudo 26 3.5 Caracterização morfométrica e merística do peixe 28 3.6 Proporção sexual 28 3.7 Relação peso e comprimento 28 3.8 Características macroscópicas e microscópicas das gônadas 29 3.9 Fecundidade e tipo de desova 31 3.10 Preparação de cromossomos mitóticos 32 3.11 Manutenção do estoque dos peixes no laboratório 35 3.12 Observações comportamentais 36 3.13 Testes estatísticos 36 3.14 Normalização do texto 36 4. RESULTADOS E DISCUSSÃO 37 Artigo 1. 38 Composição da ictiofauna das bacias hidrográficas do Rio Grande do Norte, Brasil (Artigo publicado na revista Biota Amazônia) 6 Artigo 2. Proporção sexual e Relação peso-comprimento do peixe anual Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae) de poças temporárias da região semiárida do 52 Brasil. (Artigo publicado na revista Biota Amazônia) Artigo 3. Anatomy and histology of the digestive tract of a rare annual fish Hypsolebias 61 antenori (Rivulidae) from Brazil. (Artigo publicado na revista Animal Biology Journal) Artigo 4. Gonad development and reproductive strategy of a rare annual fish Hypsolebias antenori from the semiarid region of Brazil. 74 (Artigo submetido na revista The Scientific World Journal) Artigo 5. Reproductive characteristics and strategies of freshwater fish species from the 89 semiarid region of Brazil. (Artigo aceito para publicação na revista Animal Biology Journal) Artigo 6. Karyotype patterns of Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae): an 129 endangered Killifish of the semiarid region of Brazil. (Artigo publicado na revista The Scientific World Journal) Artigo 7. Conservation status of an endangered annual fish Hypsolebias antenori (Rivulidae) 136 from Northeastern Brazil. (Artigo aceito para ser publicado na revista Brazilian Journal of Biology) Artigo 8. Descrição das atividades do comportamento agressivo do macho de Hypsolebias antenori durante a reprodução 156 (Artigo em preparação para ser submetido na revista Acta Ethologica) 5. CONCLUSÃO 169 6. REFERÊNCIAS BILIOGRAFICAS 171 ANEXOS 196 7 RESUMO Este trabalho trata sobre a estratégia da vida de um peixe anual em perigo Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae), do semiárido brasileiro. Os ovos dessa espécie nascem em poças temporárias, crescem rapidamente, reproduzem e no período de estiagem quando a poça seca, toda a população morre. Os ovos resistentes depositados no substrato da poça são capazes de passar por um estágio de diapausa, quando seu estágio de desenvolvimento embrionário é estacionado. Com a chegada do período de chuvas, os ovos eclodem e uma nova geração é formada. Os exemplares de H. antenori foram capturados durante 2011 e 2013, nas poças temporárias localizadas na bacia do rio Jaguaribe no Ceará, Brasil. Foram investigadas a proporção sexual, a relação peso-comprimento, o tipo de crescimento, a primeira maturação sexual, anatomia e histologia do trato digestório, desenvolvimento das gônadas, estratégia reprodutiva, dados cariotípicos da espécie, e o estado de conservação de H. antenori. Os resultados desse trabalho estão apresentados sob a forma de oito artigos. O primeiro artigo é sobre a composição da ictiofauna das bacias hidrográficas do Rio Grande do Norte, Brasil, incluindo o registro de H. antenori. O segundo artigo trata sobre a proporção sexual, características secundários sexuais dos machos, a relação peso- comprimento e o tipo de crescimento. Os machos apresentam um padrão de coloração intensa com nadadeiras mais desenvolvidas. A proporção sexual apresentou uma predominância significativa de fêmeas (1M: 1,7F). Os machos foram maiores em comprimento e em peso. A equação originada da relação peso total e comprimento total foi Wt = 0,0271Lt3,8937, apresentando um crescimento alométrico positivo, indicando maior incremento no peso do que em relação ao comprimento. O terceiro artigo trata sobre a anatomia e histologia do trato digestório de H. antenori. É considerado como um generalista com as características de onívoria, que aproveita fontes alimentares diferentes. O quarto artigo trata sobre os estádios e fases de desenvolvimento das gônadas e o tipo de desova de H. antenori. O quinto artigo trata sobre a estratégia reprodutiva r adotada pela H. antenori que auxilia na reprodução bem sucedida durante um curto período de vida. O sexto artigo trata sobre os dados cariotípicos da espécie, constituindo a primeira contribuição citogenética para o gênero. O sétimo artigo trata sobre o risco de extinção dessa espécie, que vêm sofrendo uma série de ameaças, tais como, a perda de habitats pela ocupação do solo, desmatamento, construção dos reservatórios, poluição devido aos efluentes domésticos, industriais, pesticidas
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