Thèse de doctorat de l’Université de Nice-Sophia Antipolis Mention : Biologie des Interactions et Ecologie Ecole Doctorale Sciences de la Vie et de la Santé Pour l’obtention du grade de Docteur de l’Université de Nice-Sophia Antipolis Présentée par Anaïs CHAILLEUX Importance des interactions multi- trophiques dans les agrosystèmes pour la mise au point d’une lutte biologique contre une espèce invasive Soutenue le 13 Juin 2013 Devant le jury composé de : Eric Wajnberg, Directeur de Thèse Nicolas Desneux, co-Directeur de Thèse Claire Lavigne, Rapporteur Emmanuel Desouhant, Rapporteur Philippe Giordanengo, Examinateur Anne-Violette Lavoir, Examinateur Cette thèse a été effectuée au sein de l’INRA (Institut National de la Recherche Agronomique), de l’équipe TEAPEA (Ecologie théorique et appliquée aux agrosystèmes semi-confinés). Institut Sophia Agrobiotech 400 Route des Chappes 06903 Sophia-Antipolis France 2 Remerciements Cette thèse fut une aventure jalonnée de rencontres, elle a grandement été alimentée par des discussions, des idées et le fruit récolté est le résultat d’un travail collectif. Sans toutes ces personnes, institutions, administrations, ce projet n’aurait pu aboutir. Ce projet est né de l’association d’un institut public, l’INRA, et d’une entreprise privée, InVivo Agrosolutions. InVivo Agrosolutions a financé cette thèse. Je souhaite remercier ces deux établissements et les personnes qui ont contribué à l’élaboration de ce projet : Jacques Frandon (Biotop), Pascal Maignet (InVivo AgroSolutions), Elisabeth Tabone (INRA), Eric Wajnberg (INRA) mon directeur de thèse et bien sûr le co-directeur de cette thèse, Nicolas Desneux (INRA), dans le laboratoire duquel la quasi-totalité de cette thèse s’est déroulée. Je voudrais d’abord exprimer toute ma gratitude envers mon co-directeur de thèse, Nicolas Desneux, chercheur à l’INRA de Sophia-Antipolis, qui a initié et encadré cette thèse, et a suivi et encouragé mon travail avec dynamisme. Au cours de ces trois années, il m’a apporté un soutien scientifique et m’a fait bénéficier de son expérience, tout en laissant libre cours à ma curiosité et à mes initiatives. Je remercie aussi particulièrement Eric Wajnberg pour avoir accepté d’être le directeur de cette thèse, pour sa disponibilité et pour ses conseils précieux notamment en statistique. Je remercie également Claire Lavigne (INRA d’Avignon), Emmanuel Desouhant (Université Lyon 1), Philippe Giordanengo (Université d’Amiens) et Anne-Violette Lavoir (Université de Nice) d’avoir accepté de faire partie de mon jury. Tout particulièrement Emmanuel Desouhant et Claire Lavigne qui ont accepté d’évaluer ce travail et d’en être les rapporteurs, ainsi que Philippe Giordanengo qui a accepté de présider le jury. Je leur en suis particulièrement reconnaissante. Pour avoir contribué à la réalisation de ce projet, je remercie toutes les personnes qui ont participé aux expérimentations. Un grand merci à Cécile Thomas, Philippe Bearez, Edwige Amiens- Desneux et Lionel Salvy pour leur appui technique, leurs encouragements et leur bonne humeur. Je remercie également chaleureusement tous les stagiaires qui ont contribué à ce travail de thèse, Caroline, Anaïs V, Coline, Yuxiang, Anthony, Laura, Laure pour leur motivation, leur sérieux et leur courage lors des expérimentations sous serre ! Ce fut un plaisir de travailler avec eux. Pour avoir participé activement au projet sur la partie concernant les trichogrammes, je remercie Elisabeth Tabone (INRA), ma collègue Hong Do Thi Khann (INRA), Etty-Ambre Colombel (INRA) et Julien Séguret (Biotop). Je remercie aussi nos collègues Espagnoles, Rosa Gabarra et Judit Arn ò (IRTA), et Italiens, Antonio Biondi et Lucia Zappalà (Université de Catania) avec qui la collaboration a abouti à des articles présentés dans cette thèse. Je remercie aussi Hélène, Anaïs B, Thibault et Cécile pour la bonne ambiance dans laquelle a commencé cette thèse et pour leur réconfort sur mes différentes angoisses de thèse. Merci à Han, Antonio et tous les autres collègues pour la bonne humeur générale et l’ambiance dans notre petit bâtiment isolé. Enfin, je remercie mes parents qui m’ont permis de faire des études longues, longues... Et avec eux, ma sœur pour leur soutient sans faille. 3 Un grand merci tout particulier à mon conjoint qui m’a soutenue et aidée, qui a supporté mes préoccupations et mon stress de doctorante ! A Rémy, Merci à tous ! 4 Importance des interactions multi-trophiques dans les agrosystèmes pour la mise au point d’une lutte biologique contre une espèce invasive Résumé Les interactions multi-trophiques jouent un rôle clé dans la structuration des agrosystèmes et régissent la dynamique des populations qui les composent. Dans le cadre de la lutte biologique, les populations de ravageurs sont contrôlées par ces interactions. Quand une espèce exotique envahit l’agrosystème, cela déstabilise l’équilibre préexistant et peut, via des interactions directes ou indirectes, modifier le contrôle biologique des espèces autochtones. D’autre part, l’efficacité des auxiliaires envisagés pour lutter contre l’espèce invasive va aussi dépendre des interactions au sein de l’agrosystème. En France, depuis 2008, l’agrosystème constitué par la culture de tomates sous serre est perturbé par l’arrivée d’une espèce invasive originaire d’Amérique latine : Tuta absoluta (Gelechiidae). La chenille mineuse provoque de graves défoliations des plants de tomate et attaque aussi les fruits. Les agents de lutte majoritairement utilisés en tomates sous serre en France sont un prédateur omnivore, Macrolophus pygmaeus (Miridae) , initialement utilisé contre diverses espèces de ravageurs, notamment les aleurodes, ainsi que le parasitoïde oophage Trichogramma achaeae . Le prédateur M. pygmaeus s’est avéré capable de consommer les œufs et, plus rarement, les jeunes stades larvaires de T. absoluta . L’objectif de cette thèse fut (i) d’étudier la perturbation des interactions liée à l’invasion, (ii) de rechercher de nouveaux auxiliaires autochtones, puis (iii) d’évaluer l’efficacité de ces auxiliaires lorsqu’ils sont intégrés dans l’agrosystème. Nous avons montré que de nouvelles interactions sont apparues suite à l’invasion, notamment la compétition apparente entre les aleurodes et T. absoluta en présence de M. pygmaeus . Dans un second temps, nous avons recherché de nouveaux auxiliaires, en se focalisant d’abord sur les trichogrammes, Trichogramma achaeae étant déjà commercialisé contre T. absoluta en France . Une souche de trichogramme plus efficace et ayant la capacité de se mettre en diapause ou en quiescence était recherchée. Les expérimentations de laboratoire et de terrain n’ont pas permis de mettre en évidence un trichogramme plus intéressant que celui déjà commercialisé. De plus, nous avons observé une prédation intra-guilde de M. pygmaeus sur les trichogrammes juvéniles i.e. œufs parasités, et nous avons montré que T. absoluta n’était pas un hôte approprié pour ces parasitoïdes. Même si les œufs de T. absoluta permettent la production de générations filles, l’impact de ces générations en serre dans des conditions réalistes était négligeable. Les trichogrammes ne s’installant pas sur la culture, les études concernant les parasitoïdes oophages se sont arrêtées là et nous nous sommes intéressés aux parasitoïdes larvaires. En partenariat avec une équipe espagnole (IRTA), la biologie de deux parasitoïdes larvaires a été étudiée et a souligné l’intérêt de Stenomesius japonicus (Eulophidae) en tant que potentiel agent de lutte biologique contre T. absoluta . Malgré les interactions négatives subies par le parasitoïde (compétition pour la ressource et cléptoparasitisme), des expérimentations sous serre en conditions réalistes ont montré que le prédateur et le parasitoïde larvaire pouvaient coexister pendant plusieurs mois. L’effet de l’addition dans l’agrosystème d’une proie alternative pour le prédateur omnivore sur l’exclusion du parasitoïde a ensuite été évalué. Cette étude a prouvé, elle aussi, que le parasitoïde était capable de se maintenir dans la culture, même en présence d’autres proies pour le prédateur. Ce travail de thèse a donné des pistes prometteuses pour le contrôle biologique de T. absoluta en Europe grâce à des espèces autochtones. Il a clarifié les interactions multi-trophiques en jeu dans l’agrosystème étudié et a mis en évidence le rôle des interactions dans le succès ou l’échec des programmes de lutte biologique. Mot clés : interactions multitrophiques, lutte biologique, Tuta absoluta , prédateur, parasitoide, competition interspecifique. 5 Importance of multi-trophic interactions in agro-ecosystems for the development of biological control programs against an invasive species Abstract Multi-trophic interactions play a key role in structuring agro-ecosystems and regulating arthropod population dynamics. In the context of biological control, such interactions are crucial because trophic links are used to maintain pest populations at low levels in crops. When an alien pest invades an agrosystem, it often destabilizes pre-existing multi-trophic interactions and it could disturb, via direct or indirect interactions, the biological control of indigenous pest species. In addition, the effectiveness of potential natural enemies to control invasive species also depends on the interactions within the agro-ecosystem. Since 2008, in Europe, the tomato agro-ecosystem is disrupted by the invasive South American tomato leafminer, Tuta absoluta (Gelechiidae). This leafminer causes severe defoliation of tomato plants and also attacks