Dissertação Fernanda Transfor

UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL

INFLUÊNCIA DE PERTURBAÇÕES ANTRÓPICAS SOBRE A COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES E DE GRUPOS FUNCIONAIS DE FORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) NA CAATINGA

Aluna: Fernanda Maria Pereira de Oliveira Orientadora: Dra. Inara Roberta Leal

RECIFE, 2011 FERNANDA MARIA PEREIRA DE OLIVEIRA

INFLUÊNCIA DE PERTURBAÇÕES ANTRÓPICAS SOBRE A COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES E DE GRUPOS FUNCIONAIS DE FORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) NA CAATINGA

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Biologia Animal da Universidade Federal de Pernambuco, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do título de Mestre em Biologia Animal.

Orientadora: Dra. Inara Roberta Leal

RECIFE, 2011

É verdade que no formigueiro os sonhos são obrigatórios? (Pablo Neruda)

AGRADECIMENTOS

Eu considero essa dissertação resultado da ação de várias pessoas que contribuíram para que eu conseguisse terminá-la. Foram dois anos intensos, nos quais eu tive que aprender a ser “gente grande”, desde a mudança de cidade, de universidade, de família, de amigos até a luta/prazer em aprender a fazer ciência e os eternos conflitos decorrentes disso. Se valeu a pena? Ô, se valeu (como dizem lá no meu Ceará). E hoje eu venho agradecer a todos que participaram desses dois anos que parecem uma vida inteira.

À Inara Leal, por ter me dado a oportunidade de vivenciar tudo isso, por ter me proporcionado toda a estrutura necessária para a execução deste trabalho, pela amizade e o jeito descontraído e agradável de ser orientadora.

À Fundação de Amparo à Pesquisa de Pernambuco pelo financiamento do projeto, ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico pela bolsa de mestrado, ao Centro de Pesquisas Ambientais do Nordeste pelo apoio logístico, e à Estação de Agricultura Irrigada de Parnamirim pela estadia.

Aos meus pais (Neide e Fernandes) e irmãos (Mariane e Thyago), pelo incentivo e por serem meu refúgio sempre que eu preciso.

Aos meus amigos do Laboratório de Interação Planta Animal (LIPA): Gabi e Kátia (pelas risadas, brincadeiras, abraços e ajuda no campo), Talita (pelas conversas sérias e nem tão sérias assim, ajuda nas análises e pela força nos piores momentos), Laura (pelo incentivo e pela compreensão e água nas madrugadas etílicas), Marcos (por todo o apoio desde o início) e Elâine (pela convivência e amizade no longo período em campo).

Ao Seu Gil, pela amizade, trilha sonora e grande ajuda em campo.

Ao Jacques Delabie e todo o pessoal do Laboratório de Mirmecologia do CEPLAC, pela ajuda na identificação das formigas.

À minha turma de mestrado, principalmente aos forasteiros Samuel, Danilo e Daiane, e às recifenses Camila e Cecília, por terem sido minha segunda família durante esses dois anos.

Aos meus companheiros de apartamento: George, pelos encontros etílicos e conversas filosóficas, e Zezinho, por ter sido o elo entre Fortaleza e Recife, pela amizade, pela ajuda em campo, em casa e no laboratório.

A todos que participaram do curso de campo da Caatinga 2010, onde eu adquiri as ferramentas necessárias pra continuar.

Ao Rafael, Rosaly, Christoph, Alejandro, Victor, George Leandro e tantos outros que contribuíram com uma palavra, um abraço, um sorriso, um café ou uma dose de cana, fazendo com que a minha permanência em Recife fosse muito feliz.

SUMÁRIO

LISTA DE TABELAS ...... vii LISTA DE FIGURAS ...... viii RESUMO ...... ix APRESENTAÇÃO ...... 10 REFERENCIAL TEÓRICO ...... 13 Perturbações Antrópicas ...... 13 Sazonalidade Pluviométrica ...... 15 Caatinga ...... 16 Formigas como indicadores biológicos ...... 18 REFERÊNCIAS BILIOGRÁFICAS ...... 21 MANUSCRITO ...... 29 Abstract ...... 30 Resumo ...... 31 Introdução ...... 32 Material e Métodos ...... 34 Resultados ...... 38 Discussão ...... 40 Agradecimentos ...... 44 Referências Bibliográficas ...... 45 Tabelas ...... 54 Figuras...... 59 ANEXO I ...... 63

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Espécies de formigas e número de parcelas em que ocorreram durante a estação seca e chuvosa no município de Parnamirim, Pernambuco, Brasil. As espécies foram enquadradas na classificação de grupos funcionais de Andersen

(1995)...... 54 Tabela 2. Resultados dos Modelos Lineares Gerais (GLM) demonstrando os efeitos do índice de perturbação, da estrutura da vegetação, do tipo de solo (bruno não cálcico e regossolo) e da estação (seca ou chuvosa) sobre a riqueza total de espécies de formigas e abundância de cada grupo funcional em áreas de Caatinga do município de Parnamirim, Pernambuco, Brasil. Valores em negrito implicam em efeito significativo (p ≤ 0,05)...... 57

vii

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Riqueza de espécies de formigas em relação ao tipo de solo (a) e estação do ano (b). BNC = Bruno não cálcico, RE = Regossolo...... 59 Figura 2. Abundância de Oportunistas em relação ao índice de perturbação (a) e tipo de solo (b), abundância de Camponotini Subordinadas em relação à estrutura da vegetação (c) e estação do ano (d), abundância de Myrmicinae Generalizadas em relação à estação do ano (e) e tipo de solo (f), abundância de Dolichoderinae

Dominantes em relação à estação do ano (g) e tipo de solo (h), abundância de

Espécies Crípticas em relação à estação do ano (i), e abundância de Predadoras

Especialistas em relação ao tipo de solo (j). BNC = Bruno não Cálcico, RE =

Regossolo...... 60 Figura 3. Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico

(NMDS) das parcelas usando (a) composição de espécies e de (b) grupos funcionais.

A ordenação foi baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis utilizando dados de freqüência. Círculos correspondem às parcelas com solo bruno não cálcico e triângulos correspondem às parcelas com o solo regossolo. Círculos e triângulos preenchidos indicam as parcelas na estação chuvosa, enquanto os não preenchidos indicam as parcelas na estação seca...... 62

viii

RESUMO

As modificações no habitat são a principal ameaça à conservação da biota, afetando desde populações individuais até comunidades inteiras. O objetivo deste estudo foi analisar a influência de perturbações antrópicas sobre a riqueza e composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais de formigas da caatinga. Utilizamos como descritor da perturbação um índice de perturbação local aplicado a 30 parcelas de 0,1 ha, estabelecidas na região de Parnamirim, PE, onde as formigas foram coletadas na estação seca e chuvosa através de armadilhas “pitfall” e iscas de sardinha. A estrutura da vegetação e o tipo de solo foram incluídos no modelo pelo seu potencial efeito na comunidade de formigas. Foram coletadas 51 espécies de formigas pertencentes a 21 gêneros e sete subfamílias. De maneira geral, as perturbações antrópicas e a estrutura da vegetação não tiveram efeito sobre a composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais de formigas, sugerindo alta resiliência da comunidade. A diferença entre as estações seca e chuvosa foi o fator mais importante na determinação da riqueza e composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais, com a estação chuvosa apresentando maior número de espécies de formigas, explicado pela maior disponibilidade de recursos para as formigas nessa estação. O solo do tipo regossolo apresentou maior riqueza de espécies e favoreceu a maioria dos grupos funcionais, provavelmente por ser mais profundo e bem drenado, facilitando a nidificação das espécies de formigas que constroem seus ninhos no solo. Nossos resultados sinalizam para a importância da inclusão do tipo de solo nos trabalhos feitos na Caatinga.

Palavras-chave: Modificação do habitat, Mirmecofauna, Resiliência, Sazonalidade

Pluviométrica, Tipo de Solo.

APRESENTAÇÃO

A aceleração dos processos de degradação e fragmentação de habitats naturais vem gerando efeitos que caracterizam um cenário preocupante, porque suas conseqüências ainda são pouco conhecidas (MMA, 2003). A exploração de populações biológicas pelo homem tornou-se uma das ameaças mais importantes à persistência da biodiversidade global (PERES,

2010) e mensurar como essas perturbações antrópicas afetam os sistemas biológicos é de fundamental importância. Em vista disso, estudos sobre a biodiversidade ainda existente, sua preservação, seu uso sustentável e a identificação de áreas prioritárias para a conservação, tornam-se temas de primeiro plano nas políticas de manejo dos recursos do planeta

(LOVEJOY, 1994; MYERS et al. , 2000).

Diversos grupos de organismos são utilizados para caracterizar, monitorar e comparar a diversidade biológica de áreas de interesse, ou para determinar os processos abióticos e bióticos responsáveis pelos padrões de diversidade de comunidades biológicas (KREMEN,

1992; LAWTON et al. , 1998; ALONSO, 2000; ARCILA; LOZANO-ZAMBRANO, 2003).

Entre os grupos de invertebrados de maior interesse para esses estudos, as formigas destacam- se por reunir uma série de características que as tornam um bom grupo para testar modelos e hipóteses no que diz respeito aos fatores ambientais, locais, regionais e globais, responsáveis pelos padrões de diversidade e dinâmica de comunidades terrestres. De modo geral, muitas espécies de formigas têm tolerância estreita a diversos fatores bióticos e abióticos e, por isso, são extremamente sensíveis a mudanças ambientais (ANDERSEN, 2000; KASPARI;

MAJER, 2000; ANDERSEN et al. , 2004;), sendo largamente utilizadas como indicadores biológicos (HOFFMAN; ANDERSEN, 2003).

Apesar da importância social, econômica e ecológica da Caatinga, poucos dados são disponíveis na literatura sobre seus aspectos biológicos básicos (LEAL et al ., 2003). Não obstante o seu desconhecimento, a Caatinga vem sendo alvo de perturbações antrópicas de

10 maneira intensa e constante, o que a levou a perder quase 50% de sua cobertura natural, e muitas dessas áreas destruídas, inclusive, estão em preocupante processo de desertificação

(MMA, 2010). Entretanto, pouco se sabe sobre como as comunidades animais, em particular de invertebrados, respondem às perturbações antrópicas e às severas condições ambientais impostas pela forte sazonalidade pluviométrica que caracteriza o bioma da Caatinga.

Acredita-se que as variações temporais de disponibilidade de água e os efeitos das pressões antrópicas ocorrentes na Caatinga podem ser importantes para animais como as formigas, cujas fontes de alimentação e sítios de nidificação podem ser fortemente dependentes de condições ambientais.

Diante disso, o presente trabalho teve como objetivo ampliar o conhecimento sobre a comunidade de formigas da Caatinga e investigar sua resposta às perturbações antrópicas ocorrentes nesse ecossistema. Mais especificamente, nós descrevemos a composição de espécies de formigas em áreas com diferentes níveis de perturbação na estação seca e chuvosa, incluímos as espécies coletadas na classificação de grupos funcionais propostas para o globo (ANDERSEN, 1995) e testamos se as perturbações antrópicas levam a mudanças na riqueza e composição de espécies e de grupos funcionais de formigas na Caatinga. Somado a isso, pelo seu potencial efeito na comunidade de formigas, testamos se a estrutura da vegetação e o tipo de solo levam a mudanças na riqueza e composição de espécies de formigas.

REFERENCIAL TEÓRICO

Perturbações Antrópicas

A degradação e a transformação de habitats naturais provocadas pelo homem são consideradas as maiores ameaças à conservação da biodiversidade e ao funcionamento dos ecossistemas (WILSON, 1997; LAMB, 2005). Tais perturbações podem afetar o ecossistema de várias formas, causando impactos a nível de organismos (ZVEREVA; KOZLOV, 2001), populações (KARR; FREEMARK, 1985) e comunidades (RAPPORT; WHITFORD, 1999).

De maneira geral, os efeitos das perturbações nas comunidades biológicas podem alterar o equilíbrio das interações competitivas, influenciando o processo de exclusão competitiva e reorganizando a ocupação do espaço pelos organismos (PHILPORT, 2010). Essa alteração na dinâmica do ecossistema pode resultar de mudanças na composição de espécies e, conseqüentemente, no comprometimento de funções ecológicas (BROWN et al ., 2001;

CHAPMAN et al ., 2003; DÍAS et al . , 2006; GIRÃO et al ., 2007). Entretanto, esses efeitos dependem em grande parte da frequência e da intensidade da perturbação (CREED, 2008).

Embora as perturbações antrópicas sejam conhecidas e visíveis na maioria dos ecossistemas, é difícil mensurá-las de maneira objetiva, principalmente quando ela ocorre em um processo crônico de longa duração (MARTORELL; PETERS, 2005). A maioria dos estudos utiliza métodos subjetivos para estimar o grau de perturbação das áreas ou tratam a perturbação de maneira dicotômica (WATT, 1998). Além disso, existe uma tendência de as pesquisas se concentrarem em perturbações infrequentes e de grande porte (CREED, 2008), ainda que as perturbações crônicas sejam uma das principais causas de degradação da terra em países em desenvolvimento, principalmente em zonas áridas que se recuperam lentamente devido a perturbações recorrentes em curto período de tempo (NILSON; GRELSON, 1995;

MARTOREL; PETERS, 2009). Baseando-se nisso, Martorell e Peters (2005) proporam um método para mensurar a perturbação antrópica crônica em áreas de semi-árido no México. A

12 priori, eles mediram de maneira subjetiva a perturbação, onde cada um dos autores de forma independente atribuiu uma medida de perturbação em uma escala ordinal. Posteriormente, eles combinaram métricas que descrevessem as principais fontes de perturbação, gerando um

índice multivariado que refletisse o somatório das perturbações antrópicas, e observaram que o índice de perturbação foi positivamente correlacionado com as medidas subjetivas. Esse

índice também se mostrou bastante útil para testar o efeito da perturbação sobre espécies de

Cactaceae (MANDJUANO, 2007; MARTORREL; PETERS, 2009)

As perturbações antrópicas têm modificado florestas tropicais afetando a estrutura desses ecossistemas e os processos responsáveis pela sua sustentabilidade (BROWN et al .,

2001). As mudanças na diversidade de espécies devido à destruição e conversão de habitats naturais são relativamente bem documentadas, com a maioria dos artigos relatando uma diminuição na diversidade de espécies (BIHN et al ., 2010), sendo a extinção de espécies e a perda de interações biológicas conseqüências bastante evidentes das perturbações antrópicas

(SECHREST et al ., 2002; GIRÃO et al . 2007; SILVA et al ., 2007). Essas perdas de espécies e de interações biológicas tornam-se particularmente grave quando analisamos as florestas secas, consideradas o ecossistema tropical mais ameaçado do mundo (JANZEN, 1988).

Estima-se que 48,5% da sua extensão já tenha sido convertida para outros usos da terra relacionados às atividades humanas. No que diz respeito à América do Sul, essa proporção aumenta para 60%, e no Brasil, para 52% (PORTILLO-QUINTERO, 2010). Dessa maneira, uma compreensão sobre as perturbações antrópicas e seus efeitos nesses sistemas naturais é necessária para preservar os ecossistemas e traçar estratégicas de conservação.

Sazonalidade Pluviométrica

A sazonalidade é considerada um importante fator na estruturação das comunidades biológicas (RICKLEFS, 1987), desempenhando importantes funções na manutenção e na formação da diversidade biológica (BARROW; PARR, 2008). Um exemplo disso é a variação temporal na disponibilidade de água em ambientes áridos e semi-áridos que experimentam um grande período de tempo com limitações pluviométricas. Nesses ambientes, a presença de

água é um fator determinante na disponibilidade de fontes de alimento e é, portanto, potencialmente importante para as comunidades vegetais e animais (WOLDA, 1988). A disponibilidade de água em ambientes áridos e semi-áridos é fruto da combinação de fatores climáticos como altas taxas de evapotranspiração, intensa radiação solar e baixa pluviosidade

(SNYDER; TORTOWSKI, 2006). Além disso, nesses ambientes, existe uma variação climática marcadamente sazonal (PENNINGTON et al ., 2006; MOURA et al. , 2007). Em níveis elevados, essas variações climáticas podem caracterizar situações de estresse, limitando as taxas de aquisição de recursos, o crescimento e a reprodução dos organismos (GRIME,

1989). Muitos estudos mostram o efeito da variação temporal da disponibilidade de água na comunidade de plantas (BORCHERT, 1994; FENSHAM et al. , 2005), de vertebrados

(PIANKA, 1973; CRAIG; CHAPMAN, 2003; MORENO-RUEDA; PIZARRO, 2007) e de insetos (DENLINGER et al ., 1991; KATO et al ., 1995; BURGESS et al. , 1999;

VASCONCELLOS et al ., 2010), a grande maioria deles relatando uma diminuição da diversidade e/ou atividade desses organismos.

No Brasil, dois ambientes são reconhecidamente importantes em relação à variação sazonal de disponibilidade de água: o Cerrado e a Caatinga (AB’SABER, 2003). Na caatinga, a sazonalidade pluviométrica é particularmente acentuada, aumentando o caráter potencialmente estressante desse ambiente para as comunidades vegetais e animais.

Caatinga

A Caatinga é um mosaico de florestas secas e arbustos espinhentos (PENNINGTON et al ., 2000) que ocupa uma área de cerca de 750.000 km 2 do nordeste brasileiro (AB'SÁBER,

2003). É caracterizada por condições climáticas extremas como alta radiação solar, baixa nebulosidade, temperatura média anual entre 26 e 28ºC, baixas taxas de umidade relativa, alta evapotranspiração e precipitações anuais baixas, concentradas em poucos meses, e com importantes flutuações interanuais, (IBGE, 1993; PRADO, 2003; BARBOSA, et al , 2006;

QUEIROZ, 2006). Os solos da Caatinga são considerados rasos e pedregosos devido à predominância em áreas semi-áridas da desagregação mecânica das rochas e da erosão provocada por escoamento superficial, ao contrário do que ocorre em áreas úmidas, onde predomina a decomposição bioquímica das rochas com a formação de solos profundos

(MOREIRA, 1977). A vegetação é do tipo lenhosa caducifólia espinhosa, com estratos arbóreos e gramínio-lenhosos periódicos, e plantas suculentas (IBGE, 1992, 1993;

AB'SÁBER, 2003; PRADO, 2003).

Apesar da importância social, econômica e ecológica da Caatinga, poucos dados são disponíveis na literatura sobre seus aspectos biológicos básicos (LEAL et al ., 2005). Contudo, sua flora é representada por uma alta diversidade (932 espécies de plantas vasculares) e uma taxa de endemismo de 34% no caso das plantas suculentas e lenhosas (LEAL et al. , 2003;

PRADO, 2003). Quanto à sua fauna, os vertebrados são representados por 148 espécies de mamíferos, 510 de aves, 167 de répteis e anfíbios e 240 de peixes, apresentando taxas de endemismo variando de 3 a 7% no caso das aves e mamíferos, e chegando a 57% no caso dos peixes (LEAL et al. , 2003). Os dados sobre a fauna de invertebrados ainda são extremamente escassos ou até inexistentes para muitos grupos. As formigas são representadas por alguns estudos: Brandão (1995) comparou a mirmecofauna de 11 localidades dos estados da Bahia e

Piauí, Leal (2002) comparou a diversidade de formigas das três zonas biogeográficas de

Pernambuco (i.e., zona da mata, caatinga hipo-xerofítica e caatinga hiper-xerofítica), Leal

(2003a) utilizou as formigas como grupo focal para identificar unidades da paisagem em áreas de Caatinga do estado Alagoas, Sergipe e Pernambuco, Leal (2003b) e Leal et al . (2007) analisaram o papel das formigas como dispersoras de sementes, e Quinet e Tavares (2005) estudaram a comunidade de formigas de áreas de Caatinga do Ceará. Esses trabalhos indicam que a diversidade de formigas da Caatinga é menor que a de ecossistemas mésicos do Brasil, como a Floresta Atlântica e a Amazônia, mas que similar a de outros ecossistemas mais sazonais como o cerrado. Além disso, verificaram que a comunidade de formiga responde a estrutura da vegetação (LEAL, 2002, 2003) e que várias espécies prestam importantes serviços ecossistêmicos, como a dispersão de sementes (LEAL 2003a, LEAL et al., 2007).

A Caatinga é considerada uma área amplamente modificada pela ação antrópica

(ANDRADE-LIMA, 1981) e estima-se que quase 50% de sua cobertura natural já tenha sido perdida (MMA, 2010). A degradação ambiental da Caatinga é resultado de mais de três séculos de uso inadequado da terra e dos recursos naturais (LEAL et al ., 2005), apontado como uma das principais causas do aumento de áreas em processo de desertificação dentro do território nacional (MMA, 2008). Os efeitos gerados pela perturbação antrópica somados a excessiva pressão exercida pelos longos períodos de seca, tem exaurido os recursos naturais das áreas de Caatinga, dificultando seu processo de regeneração natural. Além disso, a sazonalidade pluviométrica da Caatinga, caracterizada por longos períodos com severas limitações de chuvas, diminui consideravelmente os recursos para as populações vegetais e animais, e representa desafios importantes para a biota da região (MOURA et al , 2007;

PENNINGTON et al ., 2006). Dessa maneira, pode-se esperar que esses fatores de estresse tenham profundos efeitos na composição, diversidade e dinâmica das comunidades vegetais e animais vivendo nesse bioma. Entretanto, quase inexistem estudos sobre o efeito das

16 perturbações antrópicas e da sazonalidade sobre a estrutura e a dinâmica das comunidades animais vivendo na Caatinga.

Formigas como indicadores biológicos

Uma das ferramentas que está recebendo cada vez mais atenção é a investigação de grupos bioindicadores, ou seja, aqueles que poderiam indicar distúrbios no ambiente e refletir as respostas de outros táxons e/ou a biodiversidade global do ambiente em questão

(PEARSON, 1994; LAWTON et al ., 1998; PEARSON; CARROLL, 1998;

LINDENMAYER, 1999; KERR et al. , 2000; RAINIO; NIEMELA, 2003). Muitos estudos utilizam indicadores biológicos com grande "visibilidade pública" como as plantas vasculares e os vertebrados (LANDRES et al ., 1988). Os invertebrados geralmente não eram considerados nesses estudos, apesar de representarem 99% da biota do globo terrestre

(DINGLE et al. , 1997), destacando-se os artrópodes, que compreendem cerca de 80% das espécies animais (RUPPERT et al ., 2005). As principais dificuldades apontadas para o uso dos invertebrados são sua alta diversidade, a taxonomia problemática de muitos grupos, e a dificuldade de entender e reconhecer sua importância ecológica nos ecossistemas, e seu pequeno tamanho (ALONSO; AGOSTI, 2000). Entretanto, uma tendência cada vez mais acentuada é o uso de artrópodes, os insetos em particular, pois possuem atributos que os tornam interessantes nos estudos de indicadores biológicos, como ampla distribuição geográfica, alta riqueza de espécies, marcada dominância numérica, alta especificidade de habitat, além de terem funções importantes nos ecossistemas e serem sensíveis a mudanças ambientais (KREMEN, 1992; KREMEN et al ., 1993; PEARSON, 1994; ALONSO, 2000).

Entre os insetos avaliados como bioindicadores, destacam-se as formigas, borboletas e coleópteros (NEW, 1997; BROWN, 1997; ALONSO, 2000; ALONSO; AGOSTI, 2000;

SUMMERVILLE et al ., 2004; WINK et al., 2005; FREITAS et al ., 2006).

As formigas, em particular, destacam-se por reunir uma série de características ainda mais desejáveis para um bom bioindicador: 1) alta diversidade em qualquer tipo de hábitat terrestre; 2) dominância numérica e em biomassa; 3) grande importância funcional nos ecossistemas terrestres, o que inclui o envolvimento em diversos tipos de interações com organismos em todos os níveis tróficos; 4) ocupação de todos os estratos (solo e vegetação);

5) grande especificidade de hábitat; 6) ninhos perenes e estacionários, o que permite a realização de coletas repetidas; 7) sensibilidade a perturbações ou modificações do hábitat; 8) bom nível de conhecimento taxonômico, e 9) relativa facilidade de amostragem e de identificação (FITTKAU; KLINGE, 1973; HÖLLDOBLER; WILSON, 1990; ALONSO,

2000; ALONSO; AGOSTI, 2000; BESTELMEYER et al ., 2000; KASPARI; MAJER, 2000;

SHULTZ; MCGLYNN, 2000; ARCILA; LOZANO-ZAMBRANO, 2003; PASSERA;

ARON, 2005; FREITAS et al . 2006). Devido a essas características, as formigas são consideradas um bom grupo para testar modelos e hipóteses no que diz respeito aos fatores ambientais, responsáveis pelos padrões de diversidade e dinâmica de comunidades terrestres.

De modo geral, muitas espécies de formigas têm tolerância estreita a diversos fatores bióticos e abióticos, e por isso, são extremamente sensíveis a distúrbios no ambiente

(ANDERSEN, 2000; KASPARI; MAJER, 2000; ANDERSEN et al. , 2004), tais como a exploração madeireira (VASCONCELOS et al ., 2000), fogo (ANDERSEN et al . 2006), mineração (MAJER et al., 1984) e agricultura (SILVA et al., 2009). As respostas da comunidade de formigas às perturbações incluem a perda de diversidade, mudanças na composição de espécies, alterações de interações interespecíficas e modificação nos serviços fornecidos pelas formigas como a dispersão de sementes e a predação (PHILPORT et al. ,

2010).

O uso de formigas como indicadores de mudanças nos ecossistemas é particularmente difundido na Austrália para uma variedade de situações de uso da paisagem, como impactos

18 da mineração, manejo florestal e pecuária (ANDERSEN; MAJER, 2004). Para facilitar os estudos com a comunidade de formigas, Andersen (1995) propôs a utilização de grupos funcionais nos quais as espécies são classificadas de acordo com suas respostas ao estresse ambiental. O sistema de grupos funcionais propõe sete categorias baseadas principalmente nos requisitos de habitat das formigas (temperatura, sítios de nidificação, fontes de alimento) e nas suas habilidades competitivas: (1) Dolichoderinae Dominantes – espécies competitivamente dominantes, predominantes em áreas pouco perturbadas; (2) Camponotini

Subordinadas – a maioria das espécies possui comportamento submisso às Dolichoderinae

Dominantes e podem ser ecologicamente segregadas delas pelo seu tamanho de corpo grande e forrageamento frequentemente noturno; (3) Especialistas em Clima Tropical – espécies frequentemente não especializadas devido à sua tolerância ao habitat, abundantes onde

Dolichoderinae Dominantes são pouco representativas; (4) Espécies Crípticas – espécies de tamanho pequeno que nidificam e forrageam principalmente no solo e serrapilheira; (5)

Oportunistas – espécies ruderais, não especializadas e pouco competitivas; (6) Myrmicinae

Generalistas – espécies competitivamente subdominantes, predominantes em áreas com perturbação moderada; (7) Predadoras Especialistas – espécies de tamanho médio a grande, predadoras especialistas em outros artrópodes. Embora esses grupos tenham sido inicialmente idealizados no contexto australiano, e projetados para análises da dinâmica comunidade de formigas em escalas biogeográficas (ANDERSEN, 1997), esse sistema também forneceu um quadro útil para predizer as respostas de comunidades de formigas às perturbações em vários outros locais (VANDERWOUDE et al ., 1997; KING et al ., 1998; BISEVAC; MAJER, 1999) e é hoje amplamente utilizado ao redor do Globo.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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______Manuscrito a ser enviado para o periódico Neotropical Entomology.

Inara Roberta Leal

Departamento de Botânica, Universidade Federal de Pernambuco, Av. Professor Moraes

Rego s/n, Cidade Universitária, CEP: 50670-901, Recife, PE, Brasil

[email protected]

Influência de Perturbações Antrópicas sobre a composição de espécies e de grupos funcionais de formigas (Hymenoptera: Formcidae) na Caatinga

1 2 3 FERNANDA MARIA P. DE OLIVEIRA , ALAN N. ANDERSEN & INARA R. LEAL

1Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, Departamento de Zoologia, Universidade Federal de Pernambuco, Av. Professor Moraes Rego s/n, Cidade Universitária, CEP: 50670- 901, Recife, PE, Brasil. E-mail: [email protected]

2CSIRO Sustainable Ecosystems, Tropical Ecosystems Research Centre, PMB 44 Winnellie,

NT 0822, Australia. E-mail: [email protected]

3Departamento de Botânica, Universidade Federal de Pernambuco, Av. Professor Moraes Rego s/n, Cidade Universitária, CEP: 50670-901, Recife, PE, Brasil. E-mail: [email protected]

ABSTRACT - The habitat changes are the main threat to conservation of the biota, affecting everything from individual populations to entire communities. The aim of this study was to analyze the influence of human disturbance on richness and species composition of the community and functional groups of ants in the Caatinga, a tropical dry forest. We used a disturbance index as a descriptor of local human disturbance, and it was calculated for 30 plot of 0.1 ha established in the region of Parnamirim, PE – Brazil. The ant community of each plot was sampled during dry and rainy seasons by pitfall traps and bait cans. The structure of vegetation and soil type were included in the model due their potential effect on the ant community. We collected 51 ant species in 21 genera and seven subfamilies. In general, human disturbance and vegetation structure had no effect on the species composition of the community and functional groups of ants, suggesting high resilience of the community. Seasonality was the most important factor in determining richness and species composition and functional groups of the community, with the rainy season presented the highest number of species of ants, caused by the greater availability of resources to the ants at the season. The soil type regosols showed higher species richness and favored most functional groups, probably because it is deeper and well drained, more suitable for ant nesting. Our finds point out the importance of including soil type on scientific works to be developed in the

Caatinga.

Keywords: Modification of the habitat, mirmecofauna, Resilience, seasonality, type of soil.

RESUMO

Palavras-chave: Modificação do habitat, Mirmecofauna, Resiliência, Sazonalidade

Pluviométrica, Tipo de Solo.

A degradação e transformação de habitats naturais provocadas pelo homem são consideradas ameaças significativas à conservação da biodiversidade e funcionamento dos ecossistemas (Wilson 1997, Lamb 2005). Tais perturbações podem afetar o ecossistema de várias formas, e seus efeitos dependem em grande parte da frequência e da intensidade da perturbação (Creed 2006). As perturbações antrópicas têm modificado florestas tropicais afetando a estrutura desses ecossistemas e os processos responsáveis pela sua sustentabilidade

(Brown et al . 2001) e, tendo em vista a aceleração do processo de degradação desses habitats, uma compreensão sobre como as perturbações afetam as comunidades biológicas presentes nesses sistemas naturais é necessária para preservá-los e traçar estratégicas de conservação

(Martorell & Peters 2005).

A Caatinga é um mosaico de florestas secas e arbustos espinhentos (Pennington et al.

2000) que ocupa a maior parte do nordeste brasileiro e cerca de 10% do território nacional

(MMA 2010). É considerada uma área amplamente modificada pela ação antrópica (Andrade-

Lima 1981) e estima-se que quase 50% de sua cobertura natural já tenha sido perdida (MMA

2010). Além disso, a criação de animais considerada a principal atividade econômica da região (Sampaio 1995), a alta densidade populacional e a sazonalidade pluviométrica da

Caatinga, caracterizada por longos períodos com severas limitações de chuvas, diminui consideravelmente os recursos disponíveis para as populações vegetais e animais, e representam um desafio importante para a biota da região (Pennington et al . 2006, Moura et al 2007, MMA 2010). Dessa maneira, pode-se esperar que esses fatores de estresse tenham profundos efeitos na composição, diversidade e dinâmica das comunidades vegetais e animais vivendo nesse bioma.

Entre os diversos grupos de organismos utilizados para revelar os padrões de respostas

às perturbações causadas nos ecossistemas (Kremen 1992, Lawton et al. , 1998, Alonso 2000,

Arcila & Lozano-Zambrano 2003), as formigas destacam-se não só pela sua dominância

31 numérica e em biomassa e alta diversidade taxonômica, mas por participarem de diversos tipos de interações com organismos em todos os níveis tróficos desempenhando um importante papel no funcionamento da maioria dos ecossistemas terrestres (Hölldobler &

Wilson 1990, Folgarait 1998, Alonso & Agosti 2000). De modo geral, muitas espécies de formigas têm tolerância estreita a diversos fatores bióticos e abióticos, e por isso, são extremamente sensíveis a mudanças ambientais (Andersen 2000, Kaspari & Majer 2000,

Andersen et al. , 2004, Philport et al . 2010), tais como as causadas pela exploração madeireira

(Vasconcelos et al ., 2000), fogo (Andersen et al . 2006), mineração (Majer et al., 1984) e agricultura (Silva et al., 2009). A utilização de formigas como indicadores biológicos é amplamente difundida na Austrália onde, devido à previsibilidade das respostas de muitas espécies para uma variedade de situações de uso da paisagem (e.g. mineração, manejo florestal, pecuária), foram criados grupos funcionais nos quais as espécies são classificadas de acordo com suas respostas ao estresse ambiental (Andersen 1995, 2000). Embora inicialmente idealizados no contexto australiano, esse sistema de grupos funcionais também forneceu um quadro útil para predizer as respostas de comunidades de formigas às perturbações em diversos ecossistemas e regiões biogeográficas e, então, tem sido usado amplamente em todo o globo (Vanderwoude et al . 1997, King et al . 1998, Bisevac & Majer 1999).

Sendo assim, o objetivo deste trabalho foi investigar a influência de perturbações antrópicas sobre a composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais de formigas da caatinga. Incluímos nos nossos modelos a estrutura da vegetação e o tipo de solo por serem variáveis importantes na determinação da comunidade de formigas. Por fim, para incluir a maior parte das espécies presentes nas áreas e verificar diferenças devido à sazonalidade, incluímos coletas nas estações seca e chuvosa. Dessa maneira, esperamos encontrar uma maior riqueza de formigas, assim como de grupos funcionais, em áreas mais conservadas e durante a estação chuvosa. Além disso, esperamos encontrar diferenças na

32 composição da comunidade e grupos funcionais de formigas utilizando perturbação, estrutura da vegetação, tipo de solo e estação (seca ou chuvosa) como fatores. No contexto atual, onde a perturbação e a transformação de habitats são uma constante em quase todos os ecossistemas, é de fundamental importância compreender quais grupos de formigas persistem

às perturbações comuns da Caatinga e que tipos de serviços ecológicos podem continuar sendo promovidos por este importante grupo de invertebrado.

MATERIAIS E MÉTODOS

Área de Estudo

O estudo foi desenvolvido em áreas de Caatinga do município de Parnamirim, (8°5’S e

39°34’W), localizadas no sertão do Estado de Pernambuco, na micro-região de Salgueiro, a

570 Km de Recife. Os meses chuvosos na região vão de janeiro a abril e o clima da área de estudo é considerado Tropical Semi-árido (BSwh’) com temperatura e precipitação médias de

26°C e 569 mm, respectivamente (IBGE 1985). O município de Parnamirim está inserido nas bacias hidrográficas dos Rios Brígida e Terra Nova, na unidade de relevo da depressão sertaneja e os principais tipos de solo encontrados na região são os bruno-não-cálcicos, regossolos, podzólicos amarelos e planossolos (EMBRAPA 2001; Serviço Geológico do

Brasil - CPRM 2005). A vegetação do local é representada por uma Caatinga hiperxerofítica, com trechos de Floresta Caducifólia e apresenta uma fisionomia predominantemente arbustiva-arbórea, com presença representativa das herbáceas na estação chuvosa, especialmente nas áreas com solos arenosos (Serviço Geológico do Brasil - CPRM 2005).

Determinação do índice de perturbação antrópica das áreas

Foram marcadas 30 parcelas de 50 m x 20 m em um polígono de aproximadamente 90 km 2. As parcelas foram distribuídas em áreas classificadas inicialmente pelos moradores

33 locais como tendo sofrido diferentes tipos e graus de perturbação. Em seguida, medimos o grau de perturbação antrópica utilizado o método de Matorrel & Peters (2005) que gera um

índice de perturbação baseado na combinação de principais fontes locais de impacto antrópico. Nas áreas de estudo, as atividades mais comuns são a criação extensiva de gado caprino e bovino e a utilização de produtos florestais para subsistência. Para mensurar essas fontes de impacto foram utilizados os indicadores: 1) fezes de animais; 2) trilhas de animais;

3) índividuos vegetais com índícios de corte; 4) trilhas humanas e; 5) largura das trilhas humanas. Cada um desses indicadores foi mensurado, de maneira quantitativa, em seis transectos de 50 m x 2 m feitos dentro e nas proximidades de cada parcela, e suas médias foram utilizadas na análise de componentes principais (PCA) para cada fonte de perturbação.

Os escores obtidos no primeiro eixo de cada PCA foram somados e colocados em uma escala de 0 a 100 (do menor para o maior índice de perturbação).

Somado ao índice de perturbação, incluímos a estrutura da vegetação como variável explanatória porque a heterogeneidade do hábitat tem sido considerada um importante fator para a riqueza de espécies de formigas (Bestelmeyer & Wiens 2001, Leal 2003, Ribas &

Schoereder 2007). Sendo assim, medimos a riqueza, o número de indivíduos e a altura das

árvores com diâmetro na altura do solo (DAS) ≥ 3 cm e altura total ≥ 1m (Rodal et al . 1992) em um transecto de 50 m x 2 m estabelecido no centro de cada parcela. Como as variáveis relacionadas à estrutura da vegetação foram correlacionadas, outra PCA foi feita e os escores do primeiro eixo foram colocados em uma escala variando de 0 a 100 (da menor para a maior complexidade da estrutura da vegetação), assim como no índice de perturbação. Por fim, o tipo de solo também foi incluído no modelo como variável explanatória porque a variação na composição física e química do solo pode ser importante para animais de pequeno porte como as formigas, cujas fontes de alimentação e sítios de nidificação podem ser fortemente dependentes de condições climáticas e/ou microclimáticas. Sendo assim, as parcelas foram

34 estabelecidas nos dois tipos de solos predominantes da região, sendo 20 parcelas no solo bruno-não-cálcico, o mais comum, e 10 parcelas no solo tipo regossolo (EMBRAPA 2001).

Amostragem das Formigas

Em cada parcela, foi feito um transecto linear de 50 m com seis unidades amostrais espaçadas entre si por 10 m. Em cada unidade, dois métodos amostrais foram utilizados: uma armadilha de queda ("pitfall trap") no solo e iscas de sardinha na vegetação e no solo. A armadilha de queda consistiu na inserção de um copo de plástico no solo, com a abertura ao nível do solo. Os copos (13 cm de altura e 12 cm de abertura de boca) foram preenchidos até

1/3 de sua capacidade com etanol 70% com uma gota de detergente (Bestelmeyer et al. 2000).

As armadilhas permaneceram ativas no campo por 48 h. As iscas de sardinha foram depositadas no solo e na vegetação sobre um pedaço de papel toalha, permanecendo cerca de

90 min no campo. A disposição das armadilhas de queda e das iscas de sardinha em cada unidade amostral foi da seguinte maneira: no eixo central do transecto foi instalada a armadilha de queda e a cinco e dez metros de cada lado desse ponto foram colocadas uma isca no solo e outra na vegetação, de modo que as iscas do mesmo extrato ficaram a 10 m de distância para manter descobertas independentes por parte das colônias de formiga (Jeane

1979). Ao todo, foram utilizadas seis armadilhas de queda e 24 iscas (12 de vegetação e 12 de solo) em cada parcela. As coletas foram feitas durante a estação chuvosa, nos meses de janeiro a abril, quando há maior incidência de chuvas, e na estação seca, durante os meses de junho a setembro (fonte: Laboratório de Meteorologia de Pernambuco – LAMEPE). As formigas coletadas foram identificadas e depositadas na coleção do Laboratório de

Mirmecologia do Centro de Pesquisa do Cacau (CEPLAC) em Ilhéus. As espécies foram enquadradas em grupos funcionais, seguindo a classificação de Andersen (1995) que propôs grupos funcionais em relação a estresse e distúrbios ambientais. Esses grupos são: (1)

Dolichoderinae Dominantes – espécies competitivamente dominantes, predominantes em

áreas pouco perturbadas; (2) Camponotini Subordinadas – a maioria das espécies possui comportamento submisso às Dolichoderinae Dominantes e podem ser ecologicamente segregadas delas pelo seu tamanho de corpo grande e forrageamento frequentemente noturno;

(3) Especialistas em Clima Tropical – espécies frequentemente não especializadas devido à sua tolerância ao habitat, abundantes onde Dolichoderinae Dominantes são pouco representativas; (4) Espécies Crípticas – espécies de tamanho pequeno que nidificam e forrageam principalmente no solo e serrapilheira; (5) Oportunistas – espécies ruderais, não especializadas e pouco competitivas; (6) Myrmicinae Generalistas – espécies competitivamente subdominantes, predominantes em áreas com perturbação moderada; (7)

Predadoras Especialistas – espécies de tamanho médio a grande, predadoras especialistas em outros artrópodes.

Análise dos dados

Modelos Lineares Gerais (GLMs sensu McCullagh & Nelder, 1989) foram utilizados para verificar o efeito das variáveis explanatórias (índice de perturbação, estrutura da vegetação, tipo de solo e estação) sobre as variáveis respostas (riqueza de espécies da comunidade e abundância dos diversos grupos funcionais). Para a abundância dos grupos funcionais foi considerada a freqüência com que as espécies de cada grupo ocorreram no total de amostras em cada parcela. Esse procedimento foi realizado para evitar a superestimação da abundância de espécies com grandes colônias ou cujos sistemas de forrageamento ou recrutamento favorecem a captura de muitos indivíduos (Longino 2000). Além disso, é uma metodologia comumente utilizada para análises de grupos funcionais (Hofmam & Andersen,

2003). As áreas foram ordenadas através de escalonamento multidimensional não-métrico

(NMDS) baseado em matrizes de similaridade calculadas utilizando o índice de Bray-Curtis, a

36 partir de dados de freqüência das espécies dentro da comunidade como um todo e dentro dos grupos funcionais de formigas. Para verificar o efeito do índice de perturbação e da estrutura da vegetação sobre a composição de espécies, os escores da ordenação foram correlacionados com essas variáveis explanatórias contínuas através da função “joint plot”, e as correlações foram consideradas significativas quando R 2 ≥ 0,2 (McCune & Grace 2002). Para as variáveis categóricas tipo de solo e estação, seus efeitos sobre a composição de espécies foram testados através de Análises de Similaridade (ANOSIM) bifatoriais. Para todas as correlações de matrizes, a abundância das espécies foi transformada em raiz quadrada e estandardizada para evitar o efeito das espécies muito abundantes (sensu Clarke & Gorley 2001). A normalidade foi testada com Shapiro-Wilk. Os GLMs foram realizados no programa Statistica 8 (StatSoft

2007), as ordenações foram feitas no programa PCORD v 4 (McCune & Mefford, 1999) e as

Análises de Similaridade (ANOSIM) foram realizadas no programa Primer 5 (Clarke &

Gorley 2001).

RESULTADOS

No total, foram coletadas 51 espécies de formigas, pertencentes a 21 gêneros e a sete subfamílias. A subfamília Myrmicinae foi a mais rica em espécies (23 spp.), seguida por

Formicinae (11 spp.), Ponerinae (4 spp.), Ecitoninae (4 spp.), Ectatominae (3 spp.),

Pseudomyrmecinae (3 spp.) e Dolicodherinae (3 spp.). Os gêneros mais ricos em espécies foram Camponotus (9 spp.), Pheidole (8 spp.) e Cephalotes (5 spp.), os demais sendo representados apenas por uma a três espécies (Tabela 1). As espécies mais frequentes foram

Camponotus crassus , Pheidole radoskowskii e Solonopsis globularia , encontradas em todas as parcelas. Dezesseis espécies foram encontradas em mais de 50% das parcelas, sete espécies entre 50 e 25% das parcelas, 28 espécies em menos de 25% das parcelas e 13 espécies em apenas uma parcela. Quanto à composição de grupos funcionais, os grupos mais

37 representativos foram Myrmicinae Generalistas e Camponotinae Subordinadas. Na estação chuvosa, foram coletadas 40 espécies e 42 espécies na estação seca, sendo que 30 espécies foram comuns às duas estações. Onze espécies foram exclusivas da estação seca e nove espécies foram exclusivas da estação chuvosa. A riqueza de espécies entre as parcelas variou de 9 a 21 na estação chuvosa e de 4 a 16 na estação seca (Tabela 1).

Considerando a comunidade como um todo, o modelo proposto explicou 54,21% da variação no número de espécies (Tabela 2). Ao contrário do esperado, o índice de perturbação não afetou a riqueza de espécies significativamente, assim como a estrutura da vegetação.

Apenas o tipo de solo (P < 0,001) e a sazonalidade (P < 0,001) apresentaram influência significativa sobre a riqueza da comunidade (Figura 1). Quando analisada a fauna de formigas por grupos funcionais (Tabela 2), o índice de perturbação também não foi uma variável importante para explicar a riqueza dos grupos individualmente. Apenas a abundância das

Oportunistas foi influenciada positivamente pelo índice de perturbação (P = 0,004), que juntamente com o tipo de solo (P < 0,001), explicou 67,64% da variação na abundância desse grupo. A estrutura da vegetação também não foi uma variável explanatória importante na determinação da abundância dos grupos funcionais. Seu efeito foi detectado apenas nas

Camponotini Subordinadas (P = 0,048), com esse grupo sendo favorecido com o aumento da complexidade vegetacional, juntamente com a sazonalidade (P < 0,001), essas duas variáveis explicando mais de 50% da variação na riqueza do grupo. Cerca de 37% da variação no número de espécies de Myrmicinae Generalizadas e 35,34% na variação de Dolichoderinae

Dominantes foram explicadas pela combinação tipo de solo (P = 0,013 e P = 0,001, respectivamente) e sazonalidade (P < 0,001 e P = 0,005, respectivamente). Para Predadoras

Especialistas apenas o tipo de solo (P = 0,003) explicou a variação no número de espécies, enquanto para Espécies Crípticas, apenas a sazonalidade (P < 0,001) (Figura 2).

Da mesma forma que para a riqueza de espécies e a abundância dos grupos funcionais separadamente, o índice de perturbação e a estrutura da vegetação não foram variáveis importantes para explicar a composição de espécies de formigas da comunidade como um todo e dos grupos funcionais, pois as correlações não foram significativas (R2 ≤ 0,2). A estação do ano foi a variável que mais explicou os padrões de composição de espécies tanto da comunidade (R = 0,50, P < 0,001) quanto dos grupos funcionais (R = 0,48, P < 0,001), seguida pela variável tipo de solo (R = 0,31, P < 0,001 e R=0,27, P < 0,001, respectivamente).

Dessa maneira, foram observados grupos distintos para a composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais na estação chuvosa e seca, assim como nos solos bruno- não-cálcico e regossolo (Figura 3).

DISCUSSÃO

De um modo geral, a estrutura taxonômica da fauna amostrada nesse estudo corresponde à observada em outros estudos realizados em áreas de Caatinga (Leal 2003,

Quinet & Tavares 2005), bem como condiz com a fauna representada em outros ecossistemas brasileiros, como a Mata Atlântica (Delabie et al . 2000, Tavares 2002), a Floresta Amazônica

(Vasconcelos & Delabie 2000, Vasconcelos et al. 2009), o Cerrado (Silva et al . 2004) e o

Pantanal (Corrêa et al. 2006). Isso nos leva a acreditar que as amostras foram satisfatórias, pois refletiram a diversidade geral dos diferentes grupos de formigas. A subfamília

Myrmicinae, a mais representativa, é considerada a família mais diversificada dentro dos

Formicidae, seguida por Ponerinae e Formicinae (Bolton 1994). A predominância de

Myrmicinae pode ser explicada por ser um grupo de formigas extremamente adaptáveis aos mais diversos nichos ecológicos na região Neotropical (Fowler et al. 1991). A baixa representatividade de Ponerinae pode ser explicada pela pouca quantidade de serrapilheira no solo da Caatinga, visto que essas formigas são predadoras de artrópodes de solo (Leal &

Oliveira 1995). Camponotus e Pheidole foram os gêneros mais bem representados nesse estudo e são considerados os mais diversos em espécies do mundo (Bolton 1994), com maior diversidade de adaptações, maior extensão de distribuição geográfica e maior abundancia local (Wilson 1976). Por fim, a presença de muitas espécies pouco abundantes e poucas espécies muito abundantes também segue o padrão geralmente encontrado nas regiões tropicas com as formigas e outros grupos animais (Pianka 1966, Magurran 2008).

Este estudo não evidenciou os efeitos do índice de perturbação antrópica na riqueza e composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais de formigas, contrastando com outros estudos realizados em florestas tropicais (Majer et al. 1997, Vasconcelos 1999,

Dunn 2004, Nakamura et al. 2007). Porém, alguns estudos mostram que a comunidade de formigas pode ser mais resiliente a perturbações em ambientes áridos quando comparada a ambientes mais úmidos (Parr et al. 2004, Arnan et al . 2006, Parr & Andersen 2008) sugerindo que os efeitos das perturbações na estrutura do habitat e, consequentemente, na comunidade de formigas podem não ser tão evidentes frente às pressões inerentes a esses ecossistemas que favorecem grupos bem adaptados e menos vulneráveis. O único grupo que foi influenciado pelas perturbações foram as Oportunistas, que aumentaram sua abundância com o aumento das perturbações. Esse grupo é considerado ruderal em relação ao estresse e perturbações ambientais, composto por espécies cuja distribuição parece ser fortemente influenciada pela competição com outras formigas e o seu favorecimento em áreas perturbadas ocorre quando a perturbação o coloca em vantagem competitiva sobre outras formigas (Andersen 2000).

Contudo, não registramos, como esperado, diminuição de grupos com hábitos mais restritos como Predadores Especialistas e Espécies Crípticas. De forma geral, a fauna de formigas da

Caatinga já é composta por grupos de formigas com hábitos mais generalistas quando comparados com os grupos similares em florestas mésicas (Delabie et al . 2000, Leal 2003,

Quinet & Tavares 2005). Por exemplo, Dinoponera quadriceps , uma importante predadora da

Caatinga, foi observada na mesma área onde este estudo foi realizado, coletando uma grande diversidade de recursos, incluindo flores, frutos, sementes e artrópodes de solo (Specht, no prelo). A grande variação sazonal, somada a ausência quase permanente de uma camada de serrapilheira, com grau de umidade mínimo e estável, que caracteriza muitas áreas de

Caatinga, limita fortemente os sítios de nidificação e os recursos alimentares necessários para que colônias dessas espécies possam sobreviver (Leal 2002, Leal 2003).

Da mesma forma que o índice de perturbação, a estrutura da vegetação também não foi uma variável marcante na determinação da riqueza e da composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais de formigas. Apenas as Camponotini Subordinadas foram favorecidas pela estrutura da vegetação. Esse grupo foi representado no presente estudo por espécies do gênero Camponotus , a maioria delas frequentemente associada à vegetação.

As espécies de Camponotus são vistas nidificando em troncos ocos e galhos secos de árvores mortas, na serrapilheira, ou em raízes mortas (Hölldobler & Wilson 1990, Santos & Del-Claro

2002) e visitando nectários extra-florais de diversas plantas (Guimarães Jr et al . 2006). Na

área de estudo, algumas espécies foram vistas utilizando frutos de melocactos, nectários extra- florais de algumas plantas e construindo ninhos em raízes de herbáceas. A falta de relação entre a estrutura da vegetação e os demais grupos de formigas pode ser explicada pela mesma razão que a falta de relação com o índice de perturbação. Como a fauna de formigas que consegue se manter na Caatinga estaria adaptada às condições estressantes desse ecossistema, possuindo hábitos generalistas que favorecem a sua permanência mesmo na estação seca, quando a maioria das plantas perde suas folhas, seriam necessárias perturbações muito intensas e/ou frequentes para provocar mudanças substanciais na estrutura do hábitat e, assim, na fauna de formigas (Hofmman & Andersen 2003).

O efeito da estação do ano sobre a riqueza e a composição de espécies de formigas foi muito forte, tanto analisando a comunidade como um todo, quanto investigando os grupos

41 funcionais separadamente, com a estação chuvosa possuindo sempre o maior número de espécies. Este padrão está provavelmente relacionado às condições limitantes causadas pelos baixos índices pluviométricos que caracterizam a Caatinga, principalmente na estação seca.

Durante a estação chuvosa, com o aumento da disponibilidade de água, há um aumento da produtividade primária (biomassa das plantas) e, consequentemente, da oferta de recursos como frutos, sementes, néctar e exsudatos de hemípteros ligados a essa produtividade primária (Machado et al. 1995), que são apontados como principal fator responsável pelo aumento da diversidade das comunidades de formigas (Barrow & Parr 2008, Kaspari &

Valone 2002, Pfeiffer et al. 2003). Além disso, há também um aumento na espessura da serapilheira, proporcionando maior abundância de artrópodes de solo (Vasconcellos et al.

2010), presas de muitas espécies de formigas (Holldobler & Wilson 1990). Esse resultado também é observado em outros estudos realizados em ambientes semi-áridos que apontam para um aumento na diversidade de espécies de formigas na estação chuvosa (Reddy &

Venkataiah 1990, Lindsey & Skinner 2001, Bestelmeyer & Wiens 2001).

O tipo de solo foi outro fator importante da determinação da riqueza e composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais. Os regossolos apresentaram maior riqueza de espécies de formigas e favoreceram a maioria dos grupos funcionais. Esse tipo de solo é considerado mais profundo e bem drenado quando comparado aos demais solos da Caatinga

(Santos et al. 1992), facilitando a nidificação das espécies de formigas que constroem seus ninhos no solo como sugerido por Leal (2003). As espécies que constroem ninhos no solo foram predominantes nesse estudo, com exceção de duas espécies de Pseudomyrmex (P. gracilis e P. elongatus ), as espécies do gênero Cephalotes e algumas espécies de

Camponotus . Como a Caatinga está estabelecida sobre um mosaico edáfico muito diversificado, as diferentes propriedades físicas e químicas dos diferentes solos são muito importantes na determinação das espécies que se estabelecem numa área, sendo

42 frequentemente relatada uma influência do tipo de solo sobre a vegetação (Silva et al . 2003,

Rodal 1992) e, assim, afetando também grupos animais como os coleópteros (Ianuzzi et al.

2003) e as formigas (Leal 2003), ainda que, nesse estudo, nós não tenhamos observado uma grande importância da estrutura da vegetação sobre a comunidade de formigas.

Em síntese, nossos resultados indicam que a fauna de formigas da Caatinga é bastante resiliente quanto a modificações na estrutura do habitat, sejam elas medidas pelo índice de perturbação antrópica ou pelo grau de complexidade da vegetação. Por outro lado, a estação do ano foi o fator mais importante para determinar a riqueza e a composição de espécies da comunidade como um todo e dos grupos funcionais de formiga. Entretanto, vale ressaltar, também, o papel do solo como um determinante importante da composição de espécies de formigas, visto que a Caatinga é formada por um mosaico de solos, mesmo quando analisada em escalas espaciais pequenas, como foi o caso do município de Parnamirim (Santos et al.

1992). Dessa forma, sinalizamos para a inclusão do tipo de solo nos futuros estudos com comunidades de formigas na Caatinga para aumentar a generalidade do padrão aqui observado.

AGRADECIMENTOS

Somos gratos à Fundação de Amparo à Pesquisa de Pernambuco pelo financiamento do projeto (APQ-0140-2.05/08), ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e

Tecnológico pelo financiamento do projeto (Edital Universal 477290/2009-4), pela bolsa de mestrado a FMPO e pela bolsa de produtividade a IRL, ao Centro de Pesquisas Ambientais do

Nordeste pelo apoio logístico e à Estação de Agricultura Irrigada de Parnamirim (Pernambuco

- Brasil) pela estadia. Agradecemos também ao Dr. Jacques Delabie pela ajuda na identificação das formigas.

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Tabela 1. Espécies de formigas e número de parcelas em que ocorrem durante a estação seca e chuvosa no município de Parnamirim, Pernambuco, Brasil. As espécies foram enquadradas na classificação de grupos funcionais de Andersen (1995).

Nº Parcelas Nº Parcelas Subfamília Grupo Funcional (Chuvosa) (Seca)

Dolichoderinae

Dorymyrmex spurius 9 2 Oportunista

Dorymyrmex thoracicus 8 2 Dolichoderinae Dominante

Forelius pusillus 21 13 Dolichoderinae Dominante

Ectatomminae

Ectatomma muticum 16 16 Oportunista

Gnamptogenys moelleri 5 3 Oportunista

Gnamptogenys sulcata 2 0 Oportunista

Ecitoninae

Eciton sp1 0 1 Especialista em Clima Tropical

Neivamyrmex carettei 1 1 Especialista em Clima Tropical

Neivamyrmex orthonotus 3 3 Especialista em Clima Tropical

Neivamyrmex sp1 0 2 Especialista em Clima Tropical

Formicinae

Brachymyrmex patagonicus 16 6 Oportunista

Brachymyrmex sp1 0 2 Oportunista

Camponotus sp1 29 18 Camponotini Subordinada

Camponotus p2 27 25 Camponotini Subordinada

Camponotus sp3 0 5 Camponotini Subordinada

Camponotus sp4 prox. balzani 5 2 Camponotini Subordinada

Camponotus atriceps 4 4 Camponotini Subordinada

Camponotus blandus 18 6 Camponotini Subordinada

Camponotus cingulatus 3 6 Camponotini Subordinada

Camponotus crassus 30 27 Camponotini Subordinada

Camponotus melanoticus 1 1 Camponotini Subordinada

Myrmicinae

Acromyrmex rugosus 5 11 Especialista em Clima Tropical

Cephalotes clypeatus 10 1 Especialista em Clima Tropical

Cephalotes depressus 0 1 Especialista em Clima Tropical

Cephalotes pavonii 8 0 Especialista em Clima Tropical

Cephalotes pinelii 2 1 Especialista em Clima Tropical

Cephalotes pusillus 0 1 Especialista em Clima Tropical

Crematogaster sp1 8 1 Myrmicinae Generalizada

Crematogaster crinosa 0 1 Myrmicinae Generalizada

Crematogaster victima 19 8 Myrmicinae Generalizada

Cyphomyrmex transversus 13 10 Especialista em Clima Tropical

Monomarium floricola 1 0 Myrmicinae Generalizada

Nesomyrmex itinerans 2 0 Especialista em Clima Tropical

Pheidole diligens 26 17 Myrmicinae Generalizada

Pheidole obscurithorax 0 1 Myrmicinae Generalizada

Pheidole radoskowskii 30 28 Myrmicinae Generalizada

Pheidole valifica 15 1 Myrmicinae Generalizada

Pheidole sp1 grupo diligens 1 0 Myrmicinae Generalizada

Pheidole sp2 grupo flavens 1 0 Myrmicinae Generalizada

Pheidole sp3 prox. jelskii 18 13 Myrmicinae Generalizada

Pheidole sp4 prox. scolioceps 0 1 Myrmicinae Generalizada

Solenopsis geminata 8 0 Espécie Críptica

Solenopsis globularia 29 23 Espécie Críptica

Solenopsis tridens 18 8 Espécie Críptica

Ponerinae

Dinoponera quadríceps 22 23 Predadora Especialista

Odontomachus bauri 0 2 Predadora Especialista

Platythyrea sp1 0 1 Predadora Especialista

Thaumatomyrmex mutilatus 3 0 Espécie Críptica

Pseudomyrmecinae

Pseudomyrmex elongatus 0 1 Especialista em Clima Tropical

Pseudomyrmex gracillis 7 3 Especialista em Clima Tropical

Pseudomyrmex termitarius 6 3 Especialista em Clima Tropical

Tabela 2. Resultados dos Modelos Lineares Gerais (GLM) demonstrando os efeitos do índice de perturbação, da estrutura da vegetação, do tipo de solo e da sazonalidade sobre a riqueza total de espécies de formigas e abundância de cada grupo funcional em áreas de Caatinga do município de Parnamirim, Pernambuco, Brasil. Valores em negrito implicam em efeito significativo (p ≤ 0,05)

Variáveis explanatórias (valores-P)

Índice de Estrutura da Tipo de Modelo R2 Variável dependente Sazonalidade Perturbação Vegetação Solo Completo (%)

Riqueza de formigas 0,602 0,683 < 0,001 < 0,001 < 0,001 54,21 Abundância Especialista em Clima Tropical 0,475 0,554 0,111 0,762 0,035 12,02 Oportunistas 0,004 0,450 < 0,001 0,086 < 0,001 67,64 Camponotini Subordinada 0,436 0,048 0,109 < 0,001 < 0,001 50,51 Myrmicinae Generalizada 0,441 0,098 0,013 0,001 < 0,001 36,90 Predadora Especialista 0,085 0,514 0,003 0,860 0,003 21,04 Dolichoderinae Dominante 0,961 0,175 < 0,001 0,005 < 0,001 35,34 Espécies Crípticas 0,432 0,089 0,449 < 0,001 < 0,001 50,08

57 Legendas das figuras

Figura 1. Riqueza de espécies de formigas em relação ao tipo de solo (a) e estação do ano (b). BNC = Bruno não cálcico, RE = Regossolo. Figura 2. Abundância de Oportunistas em relação ao índice de perturbação (a) e tipo de solo (b), abundância de Camponotini Subordinadas em relação à estrutura da vegetação (c) e estação do ano (d), abundância de Myrmicinae Generalizadas em relação à estação do ano (e) e tipo de solo (f), abundância de Dolichoderinae Dominantes em relação à estação do ano (g) e tipo de solo (h), abundância de Espécies Crípticas em relação à estação do ano (i), e abundância de Predadoras Especialistas em relação ao tipo de solo (j). BNC = Bruno não Cálcico, RE = Regossolo.

Figura 3. Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) das parcelas usando (a) composição de espécies e (b) grupos funcionais. A ordenação foi baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis utilizando dados de freqüência de ocorrência das espécies. Círculos correspondem às parcelas com solo bruno-não-cálcico e triângulos correspondem às parcelas com o solo regossolo. Círculos e triângulos preenchidos indicam as parcelas na estação chuvosa, enquanto os não preenchidos indicam as parcelas na estação seca.

(a) (b) 25 25 P < 0,001 P < 0,001

20 20

15 15

10 10 Riqueza de formigas de Riqueza Riquezaformigas de 5 5

0 0 BNC RE chuvosa seca

Tipo de Solo Estação

Figura 1

(a) (b)

0,25 2 0,25 P < 0,001 R = 0,29 P < 0,001 0,20 0,20

0,15 0,15

0,10

0,05

0,05 Abundância Oportunistas de 0,00

0,00 0 20 40 60 80 100 120 BNC RE Índice de Perturbação Tipo de solo

1,0 1,0 R2 = 0,08 P = 0,048 P < 0,001 0,8 0,8

0,6 0,6

0,4 0,4 Abundância de

0,2

Camponotini Subordinadas 0,2

0,0 0,0 0 20 40 60 80 100 120 chuvosa seca Estrutura da Vegetação Estação (e) (f)

0,6 0,6 P < 0,001 P = 0,013 0,5 0,5

0,4 0,4

0,3 0,3

Abundância de de Abundância 0,2 0,2 Myrmicinae Generalizadas Myrmicinae

0,1 0,1

0,0 0,0 chuvosa seca BNC RE

Estação Tipo de solo

(g) (h)

0,8 0,8

P = 0,005 P = 0,001

0,6 0,6

0,4 0,4 Abundância de

Dolichoderinae Dominantes 0,2 0,2

0,0 0,0 chuvosa seca BNC RE

Estação Tipo de solo

(i) (j)

0,4 0,30 P < 0,001 P = 0,003 0,25 0,3 0,20

0,2 0,15 Abundância

Abundância de 0,10 de Espécies Crípticas

0,1 Predadoras Especialistas 0,05

0,0 0,00 chuvosa seca BNC RE Estação Tipo de solo

Figura 2

Figura 3

Anexo

Instruções aos autores

Política editorial

A Neotropical Entomology publica artigos originais e que representem contribuição significativa ao conhecimento da Entomologia, desde que não estejam publicados ou submetidos a outra revista. Os artigos devem ter caráter científico. Trabalhos de cunho tecnológico como aqueles envolvendo apenas bioensaios de eficácia de métodos de controle de insetos e ácaros não são considerados para publicação. Os manuscritos são analisados por revisores ad hoc e a decisão de aceite para publicação pauta-se nas recomendações dos editores adjuntos e revisores ad hoc .

Seções

"Fórum", "Ecologia, Comportamento e Bionomia", "Sistemática, Morfologia e Fisiologia", "Controle Biológico", "Manejo de pragas", "Acarologia", "Saúde Pública" e "Notas Científicas".

Idiomas

Os manuscritos devem estar ser escritos na língua inglesa.

Formatos aceitos

São publicados artigos científicos completos, notas científicas e revisões (Fórum).

Submissão

Deve ser feita por meio eletrônico através de formulário disponível em http://submission.scielo.br/index.php/ne/about . O manual do usuário do sistema está disponível em http://seb.org.br/downloads/Guia_submission_20070606.pdf .

Forma e preparação do manuscrito

O artigo (texto e tabelas) deve ser submetido em formato doc. Configure o papel para tamanho A4, com margens de 2,5 cm e linhas e páginas numeradas sequencialmente ao longo de todo o documento. Utilize fonte Times New Roman tamanho 12 e espaçamento duplo.

Página de rosto. No canto superior direito, escreva o nome completo e o endereço (postal e eletrônico) do autor responsável pelo artigo. O título do artigo deve aparecer no centro da página, com iniciais maiúsculas (exceto preposições, conjunções e artigos). Nomes científicos no título devem ser seguidos pelo nome do classificador (sem o ano) e pela ordem e família entre parênteses. Abaixo do título e também centralizado, liste os nomes dos autores usando apenas o primeiro nome e o sobrenome de cada autor por extenso, em maiúsculas pequenas (versalete). A seguir, liste as instituições dos autores, com endereço postal e endereço eletrônico, com chamada numérica se houver mais de um endereço.

Página 2. Abstract. Escreva ABSTRACT, seguido de hífen, continuando com o texto em parágrafo único e, no máximo, 250 palavras. Pule uma linha e mencione o termo KEY 63

WORDS em maiúsculas. Use de três a cinco termos separados por vírgulas e diferentes das palavras que aparecem no título do trabalho.

Elementos Textuais

Introdução. Não deve apresentar o subtítulo "Introduction". Deve contextualizar claramente o problema investigado e trazer a hipótese científica que está sendo testada, bem como os objetivos do trabalho.

Material and Methods devem conter informações suficientes para que o trabalho possa ser repetido. Inclua o delineamento estatístico e, se aplicável, o nome do programa utilizado para as análises.

Results and Discussion podem aparecer agrupados ou em seções separadas. Em Resultados, os valores das médias devem ser acompanhados de erro padrão da média e do número de observações, usando para as médias uma casa decimal e, para o erro padrão, duas casas. As conclusões devem estar contidas no texto final da discussão.

Acknowledgments. O texto deve ser breve, iniciando pelos agradecimentos a pessoas e depois a instituições apoiadoras e agências de fomento.

References. Sob esse título, disponha as referências bibliográficas em ordem alfabética, uma por parágrafo, sem espaços entre estes. Cite os autores pelo sobrenome (apenas a inicial maiúscula) seguido das iniciais do nome e sobrenome sem pontos. Separe os nomes dos autores com vírgulas. Em seguida inclua o ano da referência entre parênteses. Abrevie os títulos das fontes bibliográficas, sempre iniciando com letras maiúsculas, sem pontos. Utilize as abreviaturas de periódicos de acordo com BIOSIS Serial Sources (www.library.uiuc.edu/biotech/jabbrev.html#abbrev ou http://www.library.uq.edu.au/faq s/endnote/biosciences.txt ). Os títulos nacionais deverão ser abreviados conforme indicado no respectivo periódico. Evite citar dissertações, teses, revistas de divulgação. Não cite documentos de circulação restrita (boletins internos, relatórios de pesquisa, etc), monografias, pesquisa em andamento e resumos de encontros científicos.

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Tabelas. Devem ser inseridas no texto após as Referências. Coloque uma tabela por página, numerada com algarismo arábico seguido de ponto final. As notas de rodapé devem ter chamada numérica. Na chamada de texto, use a palavra por extenso (ex.: Tabela 1). Exemplo de título:

Tabela 1 Mean (± SE) duration and survivorship of larvae and pupae of Cirrospilus neotropicus reared on Phyllocnistis citrella larvae. Temp.: 25 ± 1ºC, RH: 70% and photophase: 14h.

Figuras. Após as tabelas, coloque a lista de legendas das figuras. Use a abreviação "Fig no título e na chamada de texto (ex.: Fig 1)". As figuras devem estar no formato jpg, gif ou eps e devem ser originais ou com alta resolução e devem ser enviadas em arquivos individuais. Gráficos devem estar, preferencialmente, em Excell. Exemplo de título:

Fig 1 Populacional distribution of Mahanarva fimbriolata in São Carlos, SP, 2002 to 2005.

Citações no texto

Nomes científicos. Escreva os nomes científicos por extenso, seguidos do autor descritor, para insetos e ácaros, quando mencionados pela primeira vez no Abstract e no corpo do trabalho. Ex.: Spodoptera frugiperda (J. E. Smith). No restante do trabalho use o nome genérico abreviado (Ex.: S. frugiperda ), exceto nas legendas das figuras e cabeçalhos das tabelas onde deve ser grafado por extenso.

Fontes de consulta. As referências no texto devem ser mencionadas com o sobrenome do autor, com inicial maiúscula, seguido pelo ano da publicação (ex.: Martins 1998). No caso de mais de uma publicação, ordene-as pelo ano de publicação, separando-as com vírgulas (ex.: Martins 1998, Garcia 2003, 2005, Wilson 2008). Para dois autores, use o símbolo "&" (ex.: Martins & Gomes 2004). Para mais de dois autores, utilize " et al " (em itálico) (ex.: Avila et al 2009).

Notas Científicas

Registros de ocorrência e de interações tróficas ou novos métodos para estudo de insetos ou ácaros podem ser submetidos como nota científica. As instruções são as mesmas dos artigos completos. Entretanto, a Introdução, Material e Métodos e Resultados e Discussão devem ser escritos em texto corrido, sem subtítulos. Os resumos (em inglês e português/espanhol) devem ter até 100 palavras cada e o texto, no máximo 1.000 palavras. Quando estritamente necessário, podem ser incluídas figuras ou tabelas, observando-se o limite de duas figuras ou tabelas por trabalho.

A publicação de registro de nova praga introduzida no Brasil precisa estar de acordo com a Portaria Interministerial 290, de 15/abril/1996, disponível em http://extranet.agricultura.gov.br/sislegis- consulta/consultarLegislacao.do?operacao=visualizar&id=883 .

Revisões (Fórum)

Revisões extensivas ou artigos sobre tópicos atuais em Entomologia são publicados nesta seção. Artigos controversos são bem-vindos, porém o texto deve explicitar as opiniões controvertidas e referir a versão comumente aceita. A Neotropical Entomology e seu Corpo Editorial não se responsabilizam pelas opiniões emitidas nesta seção. Artigos para esta seção devem estar obrigatoriamente em língua inglesa.

Taxa de Impressão

A taxa de impressão é de R$ 42,00 (quarenta e dois reais) por página impressa de artigos cujo primeiro autor seja sócio regular da SEB e R$ 72,00 (setenta e dois reais) para não sócios. Figuras coloridas devem ser inseridas quando estritamente necessárias. Serão cobrados R$ 150,00 (cento e cinquenta reais) por página colorida para sócios e R$

180,00 (cento e oitenta reais) para não sócios. Não serão fornecidas separatas. Os artigos publicados estão disponíveis para consulta e download gratuitos no site da Scielo (www.scielo.br/ne ).

Informações

Fernando L. Cônsoli ESALQ/USP - Entomologia Av. Pádua Dias, 11 13418-900 - Piracicaba - SP - Brasil Tel.: 55 (19) 3429 4199 E-mail: [email protected]