Estrutura Trófica Da Assembléia De Peixes Numa Área De Banhado Do Parque Nacional Da Lagoa Do Peixe (RS)

Ministério da Educação Universidade Federal do Rio Grande Pós-graduação em Biologia de Ambientes Aquáticos Continentais

Estrutura trófica da assembléia de peixes numa área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS)

Fabiano Corrêa

Dissertação de Mestrado apresentada ao

Programa de Pós-graduação em Biologia de

Ambientes Aquáticos Continentais da

Universidade Federal do Rio Grande, como

parte dos requisitos para obtenção do Título

de Mestre em Biologia de Ambientes

Aquáticos Continentais

Rio Grande Abril de 2011

Ministério da Educação Universidade Federal Do Rio Grande Pós-Graduação Em Biologia de Ambientes Aquáticos Continentais Laboratório de Ictiologia

Estrutura trófica da assembléia de peixes numa área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS)

Aluno: Fabiano Corrêa Orientador: Alexandre Miranda Garcia

Rio Grande Abril de 2011

Dedico este trabalho a minha mãe Ema Gladis Corrêa, por me incentivar e apoiar durante mais esta etapa da vida.

iii

Agradecimentos

À meu orientador Alexandre Miranda Garcia, pela oportunidade de realizar esse trabalho, pela paciência e compreensão durante estes três anos de convivência, e por todos os ensinamentos e amizade que adquiri durante essa jornada.

Ao Dr. João Paes Vieira e a Dra. Marlise de Azevedo Benvenuti, por me aceitarem no Laboratório de Ictiologia da Universidade Federal do Rio Grande e pelas sugestões dadas durante a realização desse trabalho.

À minha mãe Ema Gladis Corrêa, por me apoiar e estar sempre presente nas horas boas e ruins durante mais essa etapa da vida.

À uma pessoa que conheci durante esta etapa Marlucy Coelho Claudino, que tenho um enorme carinho e certamente foi uma das pessoas mais valiosa para a realização deste trabalho, apoiando, ajudando e compreendendo em todas as etapas, muito obrigado.

Aos colegas que conheci durante esse tempo e que colaboraram para a realização deste trabalho, Rodrigo Ferreira Bastos, Mario Vinicius Condini, Renata Mont’ Alverne, Pryscilla Moura Lombardi, Leonardo Moraes, Fabio Lameiro e Valéria Lemos obrigado pela ajuda nas coletas e processamento do material no laboratório.

Aos amigos que fiz durante essa jornada Gianfranco Ceni, Sônia Huckembeck, Priscila Martins de Moura, Maurício Lang e Gilson Cordeiro, pela amizade, conversas, compreensão e pela força em todos os momentos.

Aos órgãos financiadores CNPq, Capes e International Fundation of Science pelo apoio na realização deste trabalho e pela bolsa de mestrado.

Resumo Localizado entre a Lagoa dos Patos (RS) e o Oceano Atlântico, o Parque Nacional da Lagoa do Peixe (PNLP) é uma área de preservação de extrema importância para a fauna costeira do sul do Brasil. Apesar da sua relevância para a conservação, nenhum estudo relacionado à ecologia alimentar dos peixes de água doce foi realizado até o presente momento nessa região. Visando preencher essa lacuna, a presente dissertação analisa a estrutura trófica da teia alimentar da ictiofauna numa área de banhado do PNLP, comparando-a entre um período seco e chuvoso. Os exemplares foram coletados entre abril-2008 e maio-2009. Os itens alimentares encontrados no trato digestório foram quantificados por meio da frequência de ocorrência (Fo%), abundância numérica (N%) e área (mm2) (A%) ocupada pelo item alimentar, os quais foram usados no cálculo do Índice de Importância Relativa (IIR=%Fo*(N% + A%). A similaridade da dieta entre as espécies foi analisada pelo coeficiente de Bray-Curtis e pelo teste ANOSIM. Foi empregado o índice de Pianka para avaliar a sobreposição do nicho alimentar entre as espécies, e seus níveis tróficos (NT) foram estimados pelo programa TrophLab. Um total de 17 espécies e 834 indivíduos foram analisados. Um total de sete guildas tróficas foram agrupadas: I) Malacófaga, II) Onívoro, III) Piscívora, IV) Iliófaga, V) Insetívora, VI) Herbívora e VII) Onívoro com tendência a herbivoria. O nível trófico dos peixes variou entre 2,01 e 4,42 (média=2,57, EP=0,47), sendo que a base da teia alimentar foi ocupada pelos birús Cyphocarax voga e C. saladensis (ambas com NT=2,01 e EP=0,02), enquanto o topo da teia foi ocupado pela traíra Hoplias aff. malabaricus (NT=4,42; EP=0,79). (O anexo da dissertação apresenta uma análise detalhada da ecologia alimentar da traíra na área estudada, na forma de um artigo científico). De modo geral, a estrutura da teia alimentar manteve-se semelhante entre os períodos seco e chuvoso. Porém, foram observadas pequenas diferenças em relação ao nível trófico de algumas espécies, na intensidade da sobreposição de nicho entre as espécies e na quantidade (e no seu papel relativo) dos elos tróficos entre os dois períodos. Essas diferenças sugerem a hipótese de que episódios de seca e chuva, comuns nessa região, poderiam afetar a dinâmica da teia alimentar das assembléias de peixes em áreas de banhado do PNLP.

Palavras-chave: cadeia alimentar, nível trófico, nicho trófico, sobreposição alimentar, traíra

Abstract Located between the Lagoa dos Patos (RS) and the Atlantic Ocean, the Lagoa do Peixe National Park is a crucial conservation area for coastal fauna in southern Brazil. Despite of its importance for conservation, there are no prior work on the feeding ecology of fish species in this region. In order to fulfill this gap, the current dissertation investigates the trophic structure of the food web in a wetland of the PNLP, with a comparison of its structure during a dry and wet period. Individuals were captured between April 2008 and May 2009. Food items found in the digestive tract were analyzed by the frequency of occurrence (Fo%), numerical abundance (N%) and the area (mm2) (A%) occupied by the item. These parameters were used to compute the Index of Relative Importance (IRI%=%Fo*(N% + A%). Bray-Curtis coefficient and ANOSIM test were used to analyze the similarity in the diet of the species. The Pianka index was used to evaluate the niche overlap among species and their trophic levels (TL) were estimated by the TrophLab software. A total of 17 species and 834 individuals were analyzed. Seven trophic guilds were found: I) Molluscivore, II) Ominovores, III) Piscivores, IV) Iliofagous, V) Insectivores, VI) Herbivores and VII) Ominovores with tendency to herbivore. Fishes’ trophic levels ranged from 2.01 to 4.42 (mean: 2.57, SE: 0.47), with the base of the food web occupied by the curimatids Cyphocarax voga and C. saladensis (both with TL: 2.01 and SE: 0.02) and its top by the trahira Hoplias aff. malabaricus (TL: 4.42; SE=0.79). (The dissertation annex shows a detailed analysis of the feeding ecology of the trahira in the studied area in a form of a scientific article). In general, the food web structure remained similar between dry and wet periods. However, it was observed small differences in relation to the trophic levels of a few species, in the intensity of the niche overlap among species and in the number of trophic links (and its relative importance) between both periods. Such differences suggest the hypothesis that dry and wet episodes, frequent in this region, could affect the food web dynamic of the fish assemblages in wetland systems of the PNLP.

Key-Words: food chain, trophic level, food niche, niche overlap, trahira

Sumário

Introdução...... 1

Material e métodos...... 2 Área de estudo...... 2 Coletas de campo e análise da dieta...... 3 Índice de sobreposição alimentar...... 5 Análise de dados...... 6

Resultados...... 8 Exemplares analisados e grau de repleção...... 8 Composição da dieta e guildas tróficas...... 8 Índice de sobreposição alimentar...... 11 Níveis tróficos e diagrama da teia alimentar...... 11

Discussão...... 12 Composição da dieta e guildas tróficas...... 12 Índice de sobreposição alimentar...... 16 Níveis tróficos e diagrama alimentar...... 16

Referências bibliográficas...... 19

Anexo: Feeding ecology and prey preferences of a piscivorous fish in the Lagoa do Peixe National Park, a Biosphere Reserve in southern Brazil...... 39

vii

Lista de tabelas

Tabela 2: Índice de Importância Relativa (IIR%) dos itens alimentares consumidos pelas espécies de peixes de água doce coletados num área de banhado do Parque Nacional da Lagoa da Peixe (RS)...... 28

Tabela 3: Índice de Importância Relativa (IIR%) das categorias alimentares consumida pelas espécies de peixes de água doce coletados numa área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS)...... 29

Tabela 4: Índice de Importância Relativa (IIR%) das categorias alimentares consumida pelas espécies de peixes de água doce coletados numa área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS), conforme os períodos seco e chuvoso...... 30

Tabela 5: Índice de sobreposição alimentar de Pianka, entre pares de espécies de peixes coletados numa área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS) para todo o período (A), para o período seco (B) e chuvoso (C). Os valores em destaque indicam significância de 95% com de p< 0,05, geral, período seco e chuvoso...... 31

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Lista de figuras

Figura 1. Região sul do Brasil (A) e a localização do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (delimitada pela linha pontilhada em vermelho), Rio Grande do Sul, Brasil. O ponto em vermelho (31°06'51"S, 50°51'16"O) na porção norte do parque indica a região aonde as espécies foram coletadas (B)...... 32

Figura 2. Guildas tróficas (acima) e valores do Índice de Importância Relativa (abaixo), para as categorias alimentares consumidas pelas espécies de peixes de água doce coletados numa área de Banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS)...... 33

Figura 3. Frequência relativa dos valores do índice de sobreposição alimentar de Pianka, para as espécies de peixes de água doce coletadas numa área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS) para os períodos seco e chuvoso...... 34

Figura 4. Valores médios (erros padrão) dos níveis tróficos das espécies de peixes de água doce coletadas numa área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe, (RS) para todo o período (A) e para os períodos seco e chuvoso (B)...... 35

Figura 5. Diagrama conceitual das relações tróficas dos peixes (retângulos cinzas) e suas principais presas ou recursos (retângulos brancos) da área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS). Os números nos retângulos representam os valores dos níveis tróficos fracionais de cada espécie de peixe e presas. As linhas mais espessas indicam a presa (ou recurso) mais importante (de acordo com IIR%) para cada espécie. Com exceção de H. aff. malabaricus, estão representadas apenas a duas principais presas (ou recursos) mais importantes (IIR%) na dieta. Os retângulos representando “matéria vegetal” e “matéria inorgânica” foram duplicados apenas para facilitar a diagramação das linhas...... 36

Figura 6. Diagrama conceitual das relações tróficas dos peixes (retângulos cinzas) e suas principais presas ou recursos (retângulos brancos) da área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS). Os números nos retângulos representam os valores dos níveis tróficos fracionais de cada espécie de peixe e presas. As linhas mais espessas

indicam a presa (ou recurso) mais importante (de acordo com IIR%) para cada espécie. Com exceção de H. aff. malabaricus, estão representadas apenas as duas principais presas (ou recursos) mais importantes (IIR%) na dieta. Os retângulos representando “matéria vegetal” e “matéria inorgânica” foram duplicados apenas para facilitar a diagramação das linhas, durante os períodos seco (A) e chuvoso (B)...... 37

Introdução O conhecimento da ecologia alimentar da rica ictiofauna brasileira é uma tarefa fundamental na investigação de questões importantes sobre o funcionamento e a dinâmica de comunidades aquáticas e seus organismos, tais como: (i) o fluxo de energia nas redes tróficas (Wooton, 1990; Garcia et al., 2007), amplitude e multiplicidade de nichos ecológicos (e. g., Hahn & Fugi, 2007; Hirschmann et al., 2008), relações presa- predador entre espécies (e. g., Loureiro & Hahn, 1996), assimilação dos alimentos (Zavala-Camin, 1996) e mesmo a possibilidade de encontrar novas espécies da fauna utilizando os predadores como simples meio de coleta (Zavala-Camin, 1996). Os peixes, em particular, exercem um importante papel funcional nas teias alimentares (Winemiller et al., 2008), as quais são controladas primeiramente pelos produtores primários, que sustentam os níveis tróficos superiores, e pelas interações de espécies forrageiras (Pauly et al., 2000; Garcia et al., 2006). A predação exercida pelos peixes pode controlar a biomassa em níveis tróficos distintos por interações diretas e/ou indiretas, o que pode influenciar a complexidade estrutural da teia alimentar e a direção e intensidade dos fluxos de energia e matéria (Winemiller et al., 2008), onde vários peixes possuem um papel fundamental na estruturação de teias alimentares (Griffiths, 2006). Uma das abordagens que permitem avaliar o papel funcional dos peixes nas teis alimentares é a análise do conteúdo estomacal (Hyslop, 1980). Apesar de possuir limitações associadas a resolução taxonômica (e.g., dificuldade de identificar a origem de detritos ou de itens muito digeridos), e a incerteza em relação ao valor nutricional dos itens encontrados nos estômagos (e.g., presença de alimentos refratários a digestão), o método da análise do conteúdo estomacal vem sendo usado com sucesso em muitos estudos (Pelicice & Agostinho, 2006; Specziár & Rezsu, 2009; Polacik & Reichard, 2010; Condini et al., 2011). Esse método vem sendo empregado inclusive no cálculo dos níveis tróficos dos peixes nas teias alimentares (Pauly & Christensen, 2000; Stergiou & Karpouzi, 2002), sendo comum sua utilização para o estabelecimento de guildas tróficas (Hahn et al., 1997), assim como modelos tróficos (Angelini & Agostinho, 2005; Specziár & Rezsu, 2009). O Parque Nacional da Lagoa do Peixe (PNLP) é uma área de preservação de extrema importância para a manutenção de espécies de aves, crustáceos e peixes (Bugoni et al., 2005; Corrêa et al., 2009), estando localizado entre a Lagoa dos Patos e o Oceano Atlântico. É formado por inúmeros corpos d’água como as lagoas Veiana, Pai

João, Véia Terra, Ruivo e a Lagoa do Peixe e áreas alagadiças formadas em determinados períodos do ano devido à estação de chuvas (Souza, 2005). Em relação a sua ictiofauna poucos trabalhos foram realizados no PNLP, sendo restritos aos trabalhos de composição de espécies e sua distribuição (De Bem Jr. & Laurino, 1994; Ramos & Vieira, 2001; Loebmann & Vieira, 2005a, Corrêa et al., 2009; Claudino et al., 2010), porém nenhum estudo relacionado à ecologia alimentar das espécies de peixes de água doce foi realizado até o presente momento. Visando colaborar para o preenchimento da atual lacuna de conhecimento sobre a ecologia da ictiofauna do PNLP, o presente trabalho descreve aspectos sobre a estrutura trófica e a organização da teia alimentar da ictiofauna de água doce nessa região. Essas informações poderão contribuir para o correto gerenciamento e conservação dessa importante Unidade de Conservação no sul do Brasil.

Material e métodos Área de estudo O Parque Nacional da Lagoa do Peixe (PNPL) foi criado em 1986 e declarado como uma Reserva da Biosfera da UNESCO em 1993. O PNPL possui 35km2 e está localizado no extremo sul do Brasil, numa estreita planície costeira delimitada pela Lagoa dos Patos (a oeste) e o Oceano Atlântico (a leste). Seu principal corpo d’água é uma laguna conhecida como ‘Lagoa do Peixe’, que nas suas extremidades norte e sul são caracterizados pela presença de banhados (Loebmann & Vieira, 2005a). É composta principalmente por zonas de pouca profundidade (< 50 cm), com exceção do seu canal e sua comunicação com o mar que ocorre na porção central da laguna, o qual pode atingir uma profundidade de até 2 m. Em geral, a laguna permanece fechada por vários meses até que o excesso de água na sua porção interna acumule o suficiente e rompa em direção ao mar. Em algumas ocasiões, para favorecer a entrada do camarão e atividade pesqueira, a barra da laguna é aberta com uso de maquinário pelo homem (Loebmann & Vieira, 2005a, b). A fauna de peixes de água doce do PNLP se concentra especialmente nas suas áreas de banhados localizados nas porções sul e norte com profundidade de aproximadamente 50 cm (Fig. 1). Essa região apresenta um corpo d’água permanente, o qual se amplia consideravelmente durante períodos de chuva, por meio de alagamento dos campos adjacente às suas margens. Na sua porção central, os banhados possuem pequenos canais com maior profundidade (1,5 - 2,0 m). A vegetação predominante as

2 margens do banhado é pertencente a família Poaceae, enquanto que no seu interior são comuns macrófitas aquáticas como Salvinia herzogii, Azolla filiculoides, Eichornia crassipes e Cabomba sp. Estudos prévios com a ictiofauna dos banhados no PNLP (Loebmann & Vieira 2005a) e nos seus arredores (Maltchik et al., 2010) mostram que a composição e padrão de abundância das espécies de água doce são similares nas regiões norte e sul do PNLP. Em vista disso, e das dificuldades logísticas e de acesso a região sul, as coletas do presente trabalho concentraram-se na área de banhado ao norte do PNLP (31° 6’ 5,10” S e 50° 51’ 16,71” N), o qual está situado adjacente a estrada municipal entre a cidade de Mostardas e seu balneário.

Coletas de campo e análise da dieta As coletas dos exemplares foram realizadas mensalmente durante o período de Abril de 2008 a Maio 2009 com autorização fornecida pelo SISBIO (N°: 482920/2007- 6). Para as amostragens dos peixes foram utilizados diversos apetrechos de pesca: a) rede de emalhar, compostas por dois conjuntos de 4 x 2 m, com malhas de 15, 20, 30 e 35 mm entre nós adjacentes, submersa por um total de 12h. Essas redes foram colocadas ao entardecer e recolhidas ao amanhecer, na parte mais profunda da área de coleta (2,0 - 2,5) a fim de capturar os indivíduos de maior porte (>200 mm); b) rede de arrasto de praia, com tamanho de 9 m de comprimento, 2,4 m de altura, malha 13 mm nas asas e 5 mm no centro. Com essa rede foram realizados cinco arrastos próximos à margem dos canais das áreas de banhados; c) rede quadrada com abertura de boca de 0,90 x 0,90 m e malha de 5 mm, a qual foi empregada nas margens com vegetação (<1,5 m) visando capturar indivíduos de pequeno porte (<100 m), sendo realizado cinco lances; d) puçá, confeccionado com malha de 5 mm e abertura semicircular de 130 cm, o qual foi utilizado em áreas com e sem vegetação com aproximadamente 30 minutos de atividade, e) tarrafa de rufo com abertura circular de 8 m com malha de 12 mm, sendo realizado entre cinco e 10 lances por saídas de campo. Após cada amostragem os indivíduos foram acondicionados em caixa isotérmica com gelo até a chegada ao laboratório, onde foram armazenados em freezer até o momento do processamento. Posteriormente, os indivíduos foram identificados com bibliografia especializada e, quando necessário, auxílio de especialistas. Em seguida, foi mensurado o peso total (PT) em gramas (g) e comprimento total (CT) em milímetros (mm) de cada exemplar. Os exemplares foram eviscerados para análise estomacal e os itens alimentares encontrados nos estômagos foram identificados até o

3 menor nível taxonômico possível, utilizando microscópio estereoscópico e óptico, com ajuda de bibliografia especializada e consulta a especialistas. Para cada indivíduo foi estimado visualmente o grau de repleção gástrica (GR) conforme a escala: 0 = estômago vazio; 1 = estômago parcialmente vazio (entre 0 e 25%); 2 = estômago com repleção média (25 - 50%); 3 = estômago parcialmente cheio (50 - 75%) e 4 = estômago cheio (75 - 100%) (Zavala-Camin, 1996). Para cada espécie os itens alimentares encontrados nos estômagos foram quantificados a partir dos seguintes parâmetros (Hyslop, 1980): a) frequência de ocorrência (Fo%), que corresponde ao percentual do número total de estômagos em que um determinado item alimentar é encontrado, considerando apenas os estômagos com alimento, b) abundância numérica (N%), que corresponde à porcentagem da abundância numérica de um determinado item alimentar em relação a todos os itens presentes nos estômagos com alimento e c) área do item (Á%), que corresponde à porcentagem da área em (mm2) de um determinado item alimentar em relação a todos itens presentes nos estômagos com alimento. Para o calculo da área foi utilizado uma placa milimetrada onde o item foi espalhado uniformemente e mantendo, sempre que possível, a altura padronizada em 1 mm, conforme a metodologia de Hellawell & Abel (1971). Os dados de Fo%, N% e Á% foram combinados no Índice de Importância Relativa de Pinkas (1971) seguindo a formula: IIR = Fo*(N% + Á%). Em seguida o IIR foi expresso em percentual (IIR%) de acordo com Cortés (1997). Posteriormente, os itens alimentares foram agrupados nas seguintes categorias: Bivalvia (moluscos inteiros e fragmentos), Arachinida (Acari e Aranae), Crustacea (Cladocera, Amphipoda, Copepoda e Ostracoda), Gastropoda (conchas inteiras e fragmentos), Insecta (Collembola, Coleoptera, Díptera, Ephemeroptera, Hemíptera, Hymenoptera, Neuroptera, Odonata, Orthoptera, Plecoptera, Trichoptera, Larva de coleóptera, Larva de díptera, Larva de ephemeroptera, Larva de lepidoptera, Larva de odonata, Larva de plecoptera, Larva de trichoptera e restos de insetos), material particulado fino (sedimento/detrito), Matéria orgânica (item animal em estado avançado de digestão não identificado), Material vegetal (algas, folhas, raízes, sementes, talos e outros), Nematoda e Osteichthyes (Astyanax eigenmanniorum, Astyanax jacuhiensis, Astyanax sp., Characidae não identificado, Cheirodon interruptus, Hyphessobrycon bifasciatus, Hyphessobrycon luetkenii, Hyphessobrycon sp., Pseudocorinopoma doriae, Hoplias aff. malabaricus, Phalloceros caudimaculatus, Cynopoecilus melanotaenia,

Heptapterus sympterygium, Pimelodella autralis, Rhamdia quelen, Australoherus facetus e restos de peixe).

Índice de sobreposição alimentar Os padrões de sobreposição alimentar das espécies analisadas foram calculados conforme o Índice de Pianka (1973), onde os valores variam de 0.0 (nenhuma sobreposição alimentar) a 1.0 (sobreposição alimentar total) e são obtidos pela fórmula:

n ∑ i=1 Pi2 * Pi1 O12 = n 2 2 √∑ i=1 (P i2) * (P i1)

Onde: O12 = medida de sobreposição alimentar entre as espécies 1 e 2; Pi2 e Pi1 representam proporções em área (mm2) das categorias alimentares estabelecidas, utilizado pela espécie 1 e pela espécie 2; n = número total de itens. De acordo com Grossman (1986) e Novakowsik et al., (2008) os valores de sobreposição são considerados baixos quando < 0,40, intermediário entre 0,40 a 0,60 e altos > 0,60. A partir do estabelecimento dos valores da sobreposição foi aplicado um modelo nulo a fim de avaliar a significância dos valores observados acima de 0,60 (Winemiller & Pianka, 1990). Para estimar a sobreposição alimentar os padrões de utilização dos itens alimentares foi calculado pelo algoritmo de aleatorização RA3 (randomization algorithm) proposto por Lawlor (1980) é discutido no trabalho de Winemiller & Pianka (1990). Nesse algoritmo (RA3) a entrada de cada linha da matriz é aleatoriamente embaralhada, sendo que para este algoritmo os recursos são considerados equiprováveis (itens utilizados por todas as espécies). De acordo com Winemiller & Pianka (1990) este procedimento retém a amplitude do nicho das espécies, porém permite a utilização de qualquer item alimentar disponível na matriz. Para este modelo as proporções de área (mm2) dos itens alimentares foram aleatorizadas 5000 vezes e a significância estatística foi comparada entre a média da sobreposição alimentar entre os pares de espécies e a distribuição nula com valor de significância de p<0,05 (Winemiller & Pianka, 1990). Para os cálculos do modelo nulo foi utilizado o programa EcoSim 7.2 (Gotelli & Entsminger, 2011).

Análise de dados Para as análises dos dados foram selecionadas as espécies que tiveram pelo menos 10 exemplares com conteúdo alimentar. A fim de verificar a semelhança na dieta entre as espécies e a formação de guildas tróficas, foi aplicada a análise do coeficiente de similaridade de Bray-Curtis (com algoritmo de ligação completa). Para esta técnica foi utilizada a matriz de IIR% (categorias alimentares x espécies de peixes) transformada em raiz quadrada, utilizando o pacote estatístico PRIMER v. 6 (Clarke & Gorley, 2006). Para avaliar qual categoria alimentar obteve maior contribuição na formação das guildas tróficas, foi aplicada a análise de porcentagem de similaridade mínima (SIMPER). A análise multivariada não-paramétrica ANOSIM de uma via foi aplicada sobre a matriz de entrada dos valores de IIR% (categorias alimentares x guildas tróficas) para verificar se houve diferença significativa entre as guildas formadas. Para o teste de ANOSIM a hipótese nula é de que não há diferença significativa entre grupos, rejeitando a hipótese quando o nível de significância for p<0,05 (Clarke & Gorley, 2006). O nível de significância foi testado por meio de permutação entre os grupos com 10.000 réplicas. A estatística R do ANOSIM é uma indicação de diferença entre os grupos formados, havendo similaridade total entre os grupos quando R global for igual a -1, formação de grupos ao acaso quando R global for igual a 0 e dissimilaridade total entre os grupos quando R global for igual a 1 (Clarke & Gorley, 2006). Por fim, a partir dos valores do IIR% das categorias alimentares foram calculados os níveis tróficos fracionais de cada espécie utilizando o programa TrophLab, que permite o cálculo dos níveis tróficos fracionais (NT) e seus erros padrões (E.P) (Pauly et al., 2000). Para a determinação da posição trófica das presas, foram utilizadas informações disponíveis no programa TrophLab (Pauly et al., 2000). O cálculo expressa a posição dos organismos na cadeia alimentar (Stergiou & karpouzi, 2002; Pauly & Christensen, 2000; Pauly & Palomares, 2000) de acordo com a fórmula: G TROPHi = 1+ ∑ DCij * TROPHj j=1

onde: TROPHi = nível trófico fracional da espécie (i); TROPHj = nível trófico fracional da presa (j); DCij = % importância relativa j na dieta de i; G = importância relativa (IIR%) – presa. Neste método, os níveis tróficos das presas são considerados entidades mensuráveis que adquirem valores de 1,0 (produtores primários e

6 detrito/sedimento), 2,0 (herbívoros), 3,0 (onívoros) e de 4,0 a 5,0 (carnívoros/piscívoros) (Pauly & Palomares, 2000). A fim de avaliar a influencia destes fatores climáticos, foi analisada a dieta e a sobreposição de nicho, conforme períodos com diferentes níveis de precipitação. Para isso, valores médios mensais de precipitação (transformados em raiz quadrada), obtidos nas estações meteorológicas de Rio Grande e Mostardas durante o período de estudo, foram analisados com o índice de similaridade de Bray-Curtis a fim de distinguir grupos de meses com diferentes níveis de precipitação (Clarke & Gorley, 2006). Essa análise resultou em três grupos de meses com precipitação similar (ao nível de 80%): baixa precipitação (entre 12,4 e 21,6 mm) sendo composta pelos meses de Novembro, Dezembro, Abril de 2008 e Abril de 2009; moderada precipitação (entre 26,3 e 62,9 mm) sendo composta pelos meses de Junho, Setembro e Outubro de 2008 e Janeiro, Março e Maio de 2009 e alta precipitação (entre 99,0 e 129,2 mm) sendo composta pelos meses de Maio, Julho e Agosto de 2008 e Fevereiro de 2009. Tendo em vista o número amostral (abundância de indivíduos e espécies) disponível em cada grupo que permitisse uma análise equilibrada, esses três grupos foram reduzidos para dois (tendo como base um nível de similaridade de 75%): baixo e moderado-alto (227 e 352 indivíduos com alimento no estômago, respectivamente), portanto os grupos serão redefinidos como período seco e chuvoso, respectivamente. Vide anexo 1 para maiores informações. A análise da dieta e o cálculo dos níveis tróficos serviram como base para a construção de um diagrama conceitual representando as relações tróficas da ictiofauna no PNLP, os quais foram organizados em níveis tróficos desde os consumidores primários (nível 1.0) até o nível trófico superior (nível 5.0). De acordo com Pauly et al. (2000) para os cálculos dos níveis tróficos podem ser utilizados dados relativos à composição quantitativa da dieta (contribuição em peso, volume ou área de cada presa na dieta da espécie) e dieta qualitativa (usando apenas uma lista de itens de ocorrência na dieta). No presente trabalho, foram utilizados valores de IIR%, que é uma conjunção de três parâmetros alimentares, a fim de diminuir a discrepância de um determinado item alimentar (por exemplo, maior contribuição em área, número ou ocorrência). Também foram elaborados diagramas conceituais para cada período seco e chuvoso, afim de evidenciar possíveis alterações na organização da teia alimentar entre esse períodos.

Resultados Exemplares analisados e grau de repleção Foram analisados um total de 834 indivíduos pertencentes a quatro ordens, sete famílias e 17 espécies. As ordens mais representativas foram characiformes e siluriformes (11 e três espécies, respectivamente). As duas espécies mais abundantes foram o lambari Astyanax eigenmanniorum (Cope, 1894) (N = 117 indivíduos; comprimento total (CT) médio = 52,79±16,97 mm; peso total (PT) médio = 2,60±2,26 g) e a traíra Hoplias aff. malabaricus (Bloch, 1894) (N = 113 indivíduos; CT médio = 177,30±79,26 mm; PT médio = 127,21±162,85 g). A traíra foi a espécie de maior porte na área de estudo, (CT = 177,30 mm) Algumas espécies de siluriformes e perciformes apresentaram porte médio, variando entre 80 e 110 mm. Em contrapartida, espécies de caracídeos e poecilídeos (Tabela 1) apresentaram os menores tamanhos (entre 26 e 52 mm). Em relação ao grau de repleção estomacal, a maior parte dos indivíduos analisados apresentou alimento no estômago (69,65%). O grau de repleção estomacal 1 (parcialmente vazio) foi o mais comum (25,54%) entre os indivíduos analisados. Os demais graus de repleção 2, 3 e 4 apresentaram valores de 16,21, 15,71 e 12,23%, respectivamente.

Composição da dieta e guildas tróficas A análise da dieta revelou uma diversidade de 53 itens alimentares tanto de origem animal como vegetal (Tabela 2), com maior importância relativa (IIR%) para os itens Cladocera, Amphipoda, Restos de inseto, Algas, Material particulado fino, Matéria orgânica e Material vegetal. Quando os itens alimentares foram categorizados, os que tiveram menor importância foram Bivalvia e Nematoda. Já as classes Crustácea, Insecta, Matéria inorgânica/orgânica e Material vegetal foram as categorias dominantes na dieta dos peixes (Tabela 3). A categoria alimentar Ostheichthyes foi consumido principalmente por H. aff. malabaricus, sendo o lambari Cheirodon interruptus (Jenyns, 1842) e o barrigudinho Phalloceros caudimaculatus (Hensel, 1868) as presas mais importantes na sua dieta (IIR% = 10,01 e 4,41, respectivamente) (Tabela 2 e 3). Quando os dados foram analisados conforme os períodos seco e chuvoso, algumas espécies consumiram determinados itens em apenas um dos períodos. Por exemplo, Astyanax sp. aff. fasciatus consumiu crustaceos apenas no período de maior precipitação (IIR% = 36,0), enquanto que A. eigenmanniorum consumiu de forma similar todas as classes de itens alimentares em ambos os períodos (Tabela 4). A análise

8 da similaridade da dieta permitiu o agrupamento das espécies em sete guildas tróficas, o qual foi corroborado estatisticamente pelo teste de ANOSIM (R global = 0,94, p<0,05) (Fig. 2). Essas guildas foram: Guilda Malacofaga I: Composta apenas pelo acará Geophagus brasiliensis (Quoy & Gaimard, 1824) com CT de médio de 93,0±32,6 (mm). A espécie teve como principal item alimentar moluscos pertencentes a classe Gastropoda, os quais foram consumidos inteiros ou em partes, seguido de matéria orgânica e peixes. Segundo a análise de similaridade percentual (SIMPER) gastropoda foi o item com maior contribuição (57%). Guilda Onivora II: As espécies desta guilda apresentaram uma dieta diversificada com diferentes itens de origem animal e vegetal. A guilda foi composta por três espécies, o bagre de água doce Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard, 1824) com CT médio de 99,5±112,0 (mm), o barrigudinho Phalloceros caudimaculatus (Hensel, 1868) CT médio de 29,7±6,1 mm e o acará Australoheros facetus (Jenyns, 1842) (CT médio: de 79,9±27,1 mm). De forma geral, essas espécies tiveram grande quantidade de matéria orgânica nos estômagos. Dentre os itens que puderam ser identificados, jovens de R. quelen consumiu especialmente Crustácea (IIR% = 23,46), constituído principalmente por Cladocera, Amphipoda, Isopoda e Ostracoda, P. caudimaculatus consumiu material vegetal (Algas, Folhas e Sementes), insetos e outros itens. A espécie A. facetus consumiu material particulado fino não identificado, gastropodas e material vegetal. De acordo com a SIMPER, os itens que mais contribuíram para a formação dessa guilda foram: Matéria orgânica (43,48%), seguido de material vegetal e Insecta (16,93 e 15,01%, respectivamente). Guilda Piscívora III: Foi representada apenas pela traíra Hoplias aff. malabaricus (Bloch, 1894), sendo que o principal item alimentar na sua dieta foram peixes (N = 16 espécies). O lambari Cheirodon interruptus (Jenyns, 1842) e o barrigudinho Phalloceros caudimaculatus (Hensel, 1868) foram as presas mais importantes (IIR% = 10,01 e 4,41, respectivamente) na dieta de H. aff. malabaricus. De acordo com a SIMPER a categoria Ostheichthyes foi a que mais contribuiu (96,80%) na formação dessa guilda. Guilda Iliófaga IV: Composta pelas espécies Cyphocharax saladensis (Meiken, 1933) com CT médio de 46,33±9,19 (mm) e Cyphocharax voga (Hensel, 1869) com CT médio de 61,64±47,04 (mm). Ambas as espécies apresentaram como principal item alimentar material particulado fino (IIR% = 76,93 e 84,88, respectivamente)

9 consumindo também outros itens, com baixa proporção, como por exemplo, material vegetal e Crustácea. Segundo a SIMPER os itens material particulado fino e material vegetal foram os que mais contribuíram (63,63% e 27,18%) para a formação dessa guilda. Guilda Insetívora V: Composta pelas espécies H. bifasciatus e M. inequalis (CT médio de 37,00±11,18 e 26,24±399 mm, respectivamente). Os insetos em diferentes fases de desenvolvimento, de origem autóctone e alóctone, dominaram a dieta de ambas as espécies (IIR% = 55,92 para H. bifasciatus e IIR% = 87,71 para M. inequalis). Os fragmentos de insetos, Trichopteras, larvas de díptera, Ephemeroptera e Coleóptera foram os itens dominantes na dieta de H. bifasciatus, enquanto que os fragmentos de insetos, seguidos de Díptera, larvas de díptera e Coleóptera foram os itens dominantes na dieta de M. inequalis. Segundo a SIMPER a classe Insecta e Crustácea foram os itens que mais contribuíram (54,09% e 18,01%, respectivamente) para a formação dessa guilda. Guilda Herbívora VI: Composta pelos lambaris Astyanax jacuhiensis (Cope, 1894) e Hyphessobrycon luetkenii (Boulenger, 1887) com CT médio de 52,88±21,28 e 34,00±7,43 (mm), respectivamente. A dieta de A. jacuhiensis foi dominada principalmente por material vegetal e sementes (IIR% = 30,27 e 36,40, respectivamente). Já a espécie H. luetkenii apresentou como item mais importante material vegetal (IIR% = 47,27), seguido de algas (IIR% = 23,16). De acordo com a SIMPER os item material vegetal (56,61%) e material particulado fino (14,34%) foram os que mais contribuíram na formação dessa guilda. Guilda onívoro com tendência a herbivoria VII: Essa guilda foi composta por sete espécies, quatro de menor porte (CT médio = 43,48±8,85 mm) pertencente a família Characidae Astyanax sp. aff. fasciatus, Astyanax eigenmanniorum, C. interruptus, Hyphessobrycon boulengeri e duas espécies de maior porte (CT médio = 76,61±51,89 mm) da família Callichthyidae Callichthys callichthys (Linnaeus, 1758) e Corydoras paleatus (Jenyns, 1842). Em geral, o item dominante para esta guilda trófica foi Matéria vegetal, seguido de outros itens como Insecta, Crustacea, Arachinida, Nematoda e Bivalvia. Segundo a SIMPER material vegetal (34,44%) e Crustácea (27,41%) tiveram a maior contribuição na formação dessa guilda.

Índice de sobreposição alimentar De modo geral, a ictiofauna de água doce do PNLP, apresentou um valor médio de sobreposição alimentar de Pianka de 0,40 (p< 0,00). Valores altos de sobreposição alimentar de Pianka ocorreram entre espécies da mesma guilda. Por exemplo, os lambaris Astyanax eigenmanniorum x Astynax sp. aff. fasciatus consumiram de forma similar itens como crustáceos e material vegetal, resultando num alto valor (O12 = 0,93; p = 0,00) de sobreposição de nicho alimentar. Do mesmo modo, os birus Cyphocharax saladensis x Cyphocharax voga apresentaram alta sobreposição

(O12 = 0,99; p = 0,00), pois ambas as espécies consumiram principalmente material particulado fino (Tabela 5). Alguns pares de espécies que apresentaram altos valores de sobreposição, não foram significativos como exemplo, Astynax sp. aff. fasciatus x

Hyphessobrycon bifasciatus (O12 = 0,63; p = 0,11) e Hyphessobrycon luetkenii e

Phalloceros caudimaculatus (O12 = 0,73; p = 0,09), sugerindo uma sobreposição alimentar ao acaso para essas espécies. Quando comparado a freqüência dos valores de sobreposição (baixo, intermediário e alto) para as espécies entre períodos seco e chuvoso (Fig. 3), observa-se que o padrão geral de sobreposição permaneceu similar em ambos os períodos, porém com uma frequência um pouco maior de valores de sobreposição considerados intermediários e altos no período seco (6,38% e 7,51%, respectivamente), quando comparado ao período chuvoso (Fig. 3).

Níveis tróficos e diagrama da teia alimentar A análise da estimativa média dos níveis tróficos das espécies analisadas variou entre 2,01 e 4,42 (média 2,57, EP = 0,47) (Fig. 4a). Os consumidores primários foram representados por duas espécies da mesma guilda trófica iliófaga (C. saladensis e C. voga) sendo que ambas apresentaram mesmo nível trófico (2,01; EP = 0,02). Esse baixo valor de nível trófico resultou do elevado consumo de material particulado fino. Já a espécie com maior nível trófico foi H. aff. malabaricus (média = 4,42; EP = 0,79) devido ao elevado consumo de peixes. Espécies da guilda insetívora (H. bifasciatus e M. inequalis) apresentaram nível trófico entre 3,06 a 3,12 (média: 3,09; EP = 0,40). Os níveis tróficos das demais espécies variaram entre 2,08 a 2,81 (média = 2,42; EP = 0,21) (Fig. 4a). De modo geral, os níveis tróficos médios entre os períodos seco e chuvoso, permaneceram similares, com valor médio de 2,49 (E.P = 0,24) no período seco e valor

11 médio de 2,67 (E.P = 0,28) (Fig. 4b) no período chuvoso. No período chuvoso foram analisadas 16 espécies, as quais apresentaram níveis tróficos entre 2,02 (C. voga, C. saladensis) e 4,45 e H. aff. malabaricus. Já no período seco foram analisadas um número menor de espécies (13), sendo que Hyphessobrycon luetkenii foi a espécie com menor nível trófico médio (2,02 e E.P = 0,04) e a traíra H. aff. malabaricus constituiu ocupando o maior nível trófico (média = 4,48; E.P = 0,78). As relações tróficas entre os peixes estudados e suas principais presas ou recursos alimentares na área de banhado do PNLP podem ser observados no diagrama conceitual da figura 5. Constituído por quatro níveis tróficos, o diagrama apresenta as duas principais presas consumidas por cada espécie de peixe estudada. Conforme o diagrama, as transferências de energia ocorrem em duas vias principais; através de peixes que consomem detritos e plantas como os curimatídeos (C. voga e C. saladensis) e caracídeos (e.g. H. luetkenii, A. eigenmanniorum) que consomem presas como gastropodas, crustáceos e insetos. De modo geral, a organização da estrutura trófica se manteve semelhante entre os dois períodos, porém, existem algumas diferenças que podem ser destacadas. Por exemplo: a) As vias de consumo foram mais diversificadas no período seco, com espécies de peixes consumindo maior variedade de presas (insetos, moluscos, zooplâncton e crustáceos) do que no chuvoso (insetos e crustáceos); b) O consumo de material vegetal e inorgânico foi maior no período chuvoso; c) O predador de topo desse sistema (H. aff. malabaricus) consome principalmente pequenas presas (e. g. lambaris e barrigudinhos), com pequenas diferenças em relação à composição específica das presas em ambos os períodos (Fig. 6).

Discussão Composição da dieta e guildas tróficas Foi identificado 53 tipos de itens alimentares na dieta das espécies estudadas, sendo que a maioria dos peixes teve uma dieta composta por várias categorias alimentares. Por outro lado, algumas espécies apresentaram uma dieta menos rica, como Cyphocharax voga e Cyphocharax saladensis que consumiram basicamente material particulado fino e a traíra Hoplias aff. malabaricus que se alimentou quase que exclusivamente de peixes. A grande variedade de itens alimentares consumidos sugere que as espécies de peixes estudadas ocupam níveis tróficos distintos na área de banhado do PNLP, com diferentes vias de entradas de matéria para esses consumidores. A variedade de presas

12 encontrada neste estudo pode ser reflexo do aporte de áreas adjacentes. Rolla et al. (2009) estudando a ecologia alimentar da ictiofauna em riachos na Serra do Japi-SP, destaca que áreas de transição tem papel fundamental no aporte de energia para o ecossistema aquático, pois fornecem diferentes fontes de alimento (vegetal/animal) para a manutenção da ictiofauna. De acordo com Novakowski et al. (2008), a variedade de itens consumido pela ictiofauna pode estar associado com a heterogeneidade do ecossistema. Outro aspecto importante que pode explicar a grande variedade de itens na dieta das espécies é a adaptabilidade trófica. Em geral, as espécies de peixes de água doce possuem diversas estratégias (e.g. especialista/generalista) e táticas alimentares (e.g. especulação/emboscada) associados à captura de itens, o que contribui para o maior sucesso na predação e exploração dos recursos alimentares disponíveis (Hahn & Fugi, 2007; Binning et al., 2010). Um total de sete guildas alimentares foi identificado na área de banhado do PNLP, com destaque para as duas guildas de onívoros que apresentaram maior número de espécies (9 no total) quando comparada com as demais guildas (1 a 2 espécies em cada). Outros estudos em diferentes ambientes da região Neotropical também encontraram um número similar de guildas (Esteves & Lobon-Cervia, 2001; Rolla et al., 2009). Já, Luz-Agostinho et al. (2006) registraram um número um pouco maior de guildas alimentares (9) para a ictiofauna do reservatório de Corumbá (PR). No presente estudo, os onívoros foram classificados em duas guildas, onívoros e onívoros com tendência a herbivoria. A guilda dos onívoros foi composta pelas espécies R. quelen, P. caudimaculatus e A. facetus, as quais tiveram em comum o consumo de matéria orgânica, mas também, crustáceos, material vegetal e insetos. Apesar de pertencerem a mesma guilda funcional essas espécies apresentam diferentes táticas alimentares como predador bentônico oportunista, catador de itens na superfície (“surface pickers”) e mordiscadores de fundo (“botton nibbler”), respectivamente (Casatti et al., 2002). É importante ressaltar que a maioria dos indivíduos de R. quelen analisados foram de pequeno porte, porém, pode acorrer mudanças na sua dieta, quando a espécie atinge tamanhos maiores é considerada piscívora (Gomes et al., 2000). Onívoro com tendência a herbivoria foi a guilda com maior número de espécies sendo composta por quatro lambaris (Astyanax sp. aff. fasciatus, Astyanax eigenmanniorum, Cheirodon interruptus, Hyphessobrycon boulengeri) e dois cascudos (Callichthys callichthys e Corydoras paleatus) os quais apresentam um marcado consumo de material vegetal. O amplo espectro alimentar apresentado por estas

13 espécies, indica um grande aproveitamento dos itens alimentares disponíveis em ambientes alagados, principalmente os de origem vegetal, (Luz-Agostinho et al., 2001; Carzola et al., 2003; Bennemann, 2005; Dias & Fialho, 2009; Rolla et al., 2009). Por exemplo, Attayde et al. (2006) comentam que os onívoros possuem importante papel nas comunidades biológicas, pois tem capacidade de aproveitar as presas mais disponíveis e lucrativas do ponto de vista energético, deixando de lado as presas de menor valor nutricional, como previsto pela teoria do “forrageamento ótimo”. Vale destacar a ocorrência dos cascudos nessa guilda trófica. Ambas as espécies possuem características similares como boca inferior, estando bem adaptados ao consumo de presas bentônicas. Winemiller (1987) nos lhanos da Venezuela também observou que espécies da família Callichthyidae possuem uma dieta variada, consumindo principalmente presas de origem bentônica como nematódeos. As espécies pertencentes à família curimatidae C. voga e C. saladensis constituíram a guilda iliófaga consumindo principalmente o item matéria inorgânica. Uma das principais características destas espécies é a especialização do aparato digestivo, uma vez que ambas possuem estômago mecânico e químico, e um intestino longo altamente adaptado a digestão de itens orgânicos associados ao substrato. Corrêa & Piedras (2008) destacam que apesar do substrato não ser considerado um item alimentar expressivo, contém microorganismos associados os quais são selecionados por meio de adaptações do aparato bucal, como a posição subterminal da boca. Hahn et al. (1997) descrevem que matéria inorgânica é constituída de diferentes partículas de origem animal e vegetal, sendo de grande importância na dieta dessas espécies. Entretanto, Bowen (1983) também ressalta a importância desta categoria alimentar para diferentes espécies de peixes neotropicais. Segundo Honda (1979), as espécies de curimatídeos possuem grande importância na cadeia alimentar, auxiliando na reciclagem de nutrientes e servindo de espécies forrageiras para peixes carnívoros. A guilda piscívora, composta exclusivamente pela espécie Hoplias aff. malabaricus, consumiu principalmente pequenos lambaris e bagres. Segundo Corrêa et al. (em revisão; vide anexo 1) os lambaris e bagres são as presas mais abundantes em banhados do PNLP, especialmente os gêneros Astyanax, Hyphessobrycon e Rhamdia. O hábito alimentar piscívoro dessa espécie em ecossistemas de regiões neotropicais é bem documentado na literatura (Winemiller, 1989; Loureiro & Hahn, 1996; Corrêa & Piedras, 2009). De acordo com Hahn & Fugi (2007) os peixes de pequeno porte com

14 alta capacidade reprodutiva e ampla plasticidade alimentar, apresentam-se como um recurso abundante para espécies piscívoras. As espécies insetívoras foram representadas por Hyphessobrycon bifasciatus e Mimagoniates inequalis as quais, consumiram grande proporção de insetos de origem autóctones (e. g. Díptera adulto) e alóctones (e. g., Larvas de díptera), incrementando sua dieta com outros itens como zooplâncton. Coutinho et al. (2000) encontraram um padrão similar para a espécie H. bifasciatus a qual consome pequenos insetos e zooplâncton na Lagoa Caíbunas (Macaé, RJ). Similarmente, Dufech et al. (2003) analisando a dieta de duas populações de uma espécie do gênero Mimagoniates em dois corpos d’água do Sistema do rio Tramandaí, (RS), identificaram principalmente insetos na dieta, corroborando com os dados do presente estudo. Hahn et al. (1997) destacam que os insetos são importantes fontes alimentares, as quais podem variar sazonalmente, tornando-se mais ou menos disponíveis conforme as estações do ano. Vale enfatizar a ocorrência de insetos indicadores de qualidade ambiental na alimentação dessas espécies, como as ordens Ephemeroptera e Trichoptera. McCfferty (1981) destaca que estas ordens de insetos são bons indicadores de águas oxigenadas, sugerindo que a área de banhando do PNLP possui boa qualidade ambiental. Os lambaris Astyanax jacuhiensis e Hyphessobrycon luetkenii, que compuseram a guilda herbívora, incrementaram sua dieta também com itens de origem animal, como crustáceos e insetos. Essas espécies têm em comum a posição da boca (anterior) e o tipo de dentes (cuspidados) indicando uma alimentação entre a superfície e porções intermediárias da coluna d’água, com uma tática de captura de itens do tipo “arrastado pela corrente” (“drift feeders”) (Casatti, 2002). Esses tipos de táticas alimentares também foram observados por outros autores para espécies de caracídeos (Sabino & Castro, 1990; Casatti, 2002; Barreto & Aranha, 2006). Além dos itens de origem animal, outros trabalhos também apontam a importância de material vegetal na dieta de espécies dos gêneros Astyanax (Cassemiro et al., 2002; Bennemann, 2005) e Hyphessobrycon (Graciolli et al., 2003). Em relação a guilda malacófaga, representada pela espécie Geophagus brasiliensis na área de banahdo do PNLP, Winemiller et al. (2008) destacam a importância de moluscos na dieta de peixes neotropicais, os quais podem ser oriundos tanto da ordem Gastropoda como Bivalvia. Geralmente as espécies de ciclídeos possuem adaptações morfológicas no aparato bucal que auxiliam na trituração de itens

15 mais duros como, por exemplo, os dentes faringianos (Lowe-McConnell, 1999; Binning et al., 2010).

Índice de sobreposição alimentar Em geral os valores do índice de sobreposição alimentar foram baixos. Entretanto, como esperado, ocorreu elevada sobreposição entre os pares de espécies pertencentes à mesma guilda trófica, assim como entre aquelas com o mesmo grau de parentesco (Inger & Colwell, 1977; Marçal-Simabuku & Peret, 2002; Novakowski et al., 2008). Por exemplo, as espécies pertencentes a famílias characidae apresentaram altos valores de sobreposição alimentar sugerindo que as espécies compartilham os mesmos recursos disponíveis no ambiente. A sobreposição de nicho alimentar, entretanto, não implica necessariamente em competição intra ou interespecífica, a qual poderia ocorrer apenas se os recursos disponíveis no ambiente fossem limitantes (Colwell & Futuyma, 1971). Outro fator que pode ocasionar a sobreposição de nicho alimentar e ter reflexos na competição intra e inter-específica são as condições hidrológicas. Com o aumento de área de forrageamento em períodos de alagamento, a disponibilidade alimentar pode aumentar acarretando em menores valores de sobreposição de nicho. Em contrapartida, em períodos de estiagem e baixo nível d’água pode ocorrer a redução de locais para a alimentação, podendo acarretar aumento na sobreposição de nicho. No presente estudo valores maiores de sobreposição alimentar (0,40 - 0,60 e > 0,60, respectivamente) ocorreram com maior frequência no período seco. Um padrão semelhante também foi observado por Novakowski et al. (2008), onde os valores de alta sobreposição de nicho (> 0,60) são mais comuns em períodos de seca.

Níveis tróficos e diagrama da teia alimentar As análises dos níveis tróficos (NT) fracionais dos peixes evidenciou a ocorrência de quatro níveis na estrutura trófica da ictiofauna de água doce do PNLP. Como consumidores primários se destacaram espécies da família curimatidae (C. voga e C. saladensis) (NT = 2,01) que consumiram material particulado fino, como já observada para espécies de curimatideos em outras regiões (Hahn et al., 1997; Winemiller, 1989). Material orgânico, inorgânico e vegetal, que possuem nível trófico 1.0 (Pauly et al., 2000), são considerados importantes fontes de energia na base da cadeia alimentar (Winemiller et al., 2008). Outras categorias alimentares importantes na

16 estruturação da teia alimentar foram, moluscos e insetos, que representam presas comuns para os peixes neotropicais (Winemiller et al., 2008). Como espécie topo na teia alimentar estudada, foi encontrada a traíra Hoplias aff. malabaricus (NT = 4,42), alimentando-se principalmente de espécies forrageiras como os lambaris (Characidae) e os barrigudinhos (Poecilidae). Embora outros estudos tenham destacado a dieta piscívora da traíra (Loureiro & Hahn, 1996; Corrêa & Piedras, 2009) existem poucos trabalhos que tenham estimado a posição trófica de H. aff. malabaricus (Winemiller, 1990; Corrêa et al., em revisão; vide anexo 1). O presente trabalho mostra claramente que a traíra constitui um predador topo para a ictiofauna deste ecossistema estudado. Estudos experimentais em mesocosmos que a traíra possui um papel importante na estruturação trófica e regulação de espécies forrageiras em ambientes aquáticos (Petry et al., 2007; Mazzeo et al., 2010). Portanto, uma atenção especial deveria ser dada a essa espécie, durante o planejamento de novos estudos ou ações visando à conservação da ictiofauna no PNLP. Existem poucos estudos no Brasil que tenham estimando os níveis tróficos fracionais para peixes a partir da análise de conteúdo estomacal (Angelini & Agostinho, 2005). Estudos realizados em outras regiões do mundo também encontraram teias alimentares constituídas por poucos níveis tróficos (entre três e quatro) como no presente trabalho. Por exemplo, Winemiller (1990) estudando a variação espacial e temporal nas redes tróficas de peixes tropicais registrou quatro níveis tróficos para o ecossistema Caño Volcán, sendo à base da cadeia alimentar formado por algas, detritos, sementes e frutas e H. aff. malabaricus como topo de cadeia. Similarmente, Stergiou & Karpouzi (2002) descrevendo os hábitos alimentares e níveis tróficos de peixes do Mediterrâneo encontraram valores de NT entre 2,0 e 4,45. Em geral, independente dos ecossistemas, as teias alimentares costumam ser complexas, uma vez que apresentam diferentes níveis tróficos e podem variar conforme entradas de nutrientes, variações sazonais e diferenças espaciais, as quais influenciam no comprimento da teia alimentar. Essa entrada de nutrientes pode influenciar a produção primária por meio do efeito bottom-up. De acordo com Townsend et al. (2006) altas concentrações de nutrientes e a disponibilidade de presas, podem influenciar populações dentro de um nível trófico principalmente por competição, acarretando em uma baixa diversidade. É plausível especular, portanto que no ecossistema de banhado do PNLP os onívoros, que são abundantes e ocupam níveis intermediários na teia alimentar, poderiam ser influenciados por efeitos do tipo bottom-

17 up. Efeitos top-down também podem ocorrer quando são retirados predadores de topo do sistema, o que pode acarretar no aumento de espécies forrageiras, desencadeando efeitos nos níveis inferiores. Dentro deste contexto, Townsend et al. (2006) descreve que as interações predador-presa mantém uma estruturação dentro da comunidade e que níveis mais inferiores dependem do controle do nível superior mantendo em equilíbrio o comunidade íctia. É plausível especular, portanto que a retirada ou a diminuição do predador de topo H. aff. malabaricus dos banhados do PNLP teriam consequências importantes na estrutura dos níveis tróficos inferiores. Assim, atividades antrópicas no PNLP e/ou no seu entorno, como a criação de gado, que pode favorecer a entrada de nutrientes no sistema via retroalimentação dos excrementos, é a pesca clandestina que tem como alvo espécies de maior porte como a traíra poderiam afetar de modo direto e indireto (via efeitos bottom-up e top-down) a estrutura e dinâmica de espécies da teia alimentar aquática em ambientes de água doce do PNLP. Quando comparado os valores dos níveis tróficos e o número de elos de ligação do diagrama alimentar durante os períodos seco e chuvoso, pode-se observar um número menor de elos na teia alimentar durante o período de estiagem. Além disso, a espécie H. luetkenii que ocupava o nível trófico de 2,21 no período chuvoso, passou a ocupar a base da cadeia no período seco principalmente pelo alto consumo de material vegetal. Como reportado por Graciolli et al. (2003), essa espécie pode consumir proporções diferentes de vegetação em determinados períodos. Por outro lado, o lambari H. boulengeri passou a ocupar nível trófico maior no período seco (3,22) devido ao maior consumo de crustáceos. Em contrapartida a espécie M. inequalis ocupou nível trófico um pouco menor no período seco (2,90) ao período chuvoso (3,15). Portanto, embora a estrutura da teia alimentar tenha permanecido, em termos gerais, semelhante nos períodos seco e chuvoso, existem algumas evidências de que mudanças podem ocorrer tanto na complexidade (número de elos tróficos) quanto na organização (tipo de relações tróficas entre as espécies) da ictiofauna. Novos estudos, tanto de campo quanto em mesocosmos, seriam necessários para avaliar melhor como as mudanças hidrológicas, especialmente nos níveis d’água e nas condições de alagamento, podem afetar a estrutura e a dinâmica da teia alimentar da ictiofauna de água doce do PNLP. Como conclusão geral a ictiofauna apresentou espécies que consomem diversos tipos de itens, apresentando um total de sete guildas tróficas e quatro níveis tróficos sendo similar em ambos os períodos seco e chuvoso e ocorrendo sobreposição alimentar principalmente entre espécies pertencentes a mesma família.

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Tabela 1: Comprimento total (mm), peso total (g) e número de exemplares coletados na área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS), que tiveram o seu conteúdo estomacal examinado. Siglas = abreviações dos nomes das espécies; Méd. = média; Despad. = desvio padrão; Ni = número total de indivíduos analisados, estômagos vazios e com alimento. Ordem/Família/Espécie Siglas Comprimento total (mm) Peso total (mm) Ni Med. Despad. Med. Despad. Characiformes Curimatidae Cyphocharax saladensis (Meinken, 1933) Cypsal 46,33 9,19 1,29 0,62 21 Cyphocharax voga (Hensel, 1869) Cypvog 61,64 47,04 12,34 27,88 14 Characidae Astyanax eigenmanniorum (Cope, 1894) Asteig 52,79 16,97 2,60 2,26 117 Astyanax sp. aff. fasciatus (Cuvier, 1819) Astfas 46,81 15,73 1,65 2,46 21 Astyanax jacuhiensis (Cope, 1894) Astjac 52,88 21,28 3,60 6,07 24 Cheirodon interruptus (Jenyns, 1842) Cheint 31,81 5,76 0,42 0,26 53 Hyphessobrycon bifasciatus Ellis, 1911 Hypbif 37,00 11,18 0,67 0,48 81 Hyphessobrycon boulengeri (Eigenmann, 1907) Hypbou 42,50 10,34 0,97 0,50 74 Hyphessobrycon luetkenii (Boulenger, 1887) Hyplut 34,00 7,43 0,44 0,22 27 Mimagoniates inequalis (Eigenmann, 1911) Mimine 26,24 3,99 0,20 0,11 41 Erythrinidae Hoplias aff. malabaricus (Bloch, 1794) Hopmal 177,30 79,26 127,21 162,85 113 Siluriformes Callichthyidae Callichthys callichthys (Linnaeus, 1758) Calcal 111,30 35,9 35,46 28,2 23 Corydoras paleatus (Jenyns, 1842) Corpal 37,91 12,57 1,36 1,15 44 Heptapteridae Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard, 1824) Ramque 99,47 111,99 100,38 240,36 21 Cyprinodontiformes Poeciliidae Phalloceros caudimaculatus (Hensel, 1868) Phacau 29,71 6,11 0,36 0,22 91 Perciformes Cichlidae Australoheros facetus (Jenyns, 1842) Ausfac 79,94 27,06 30,04 51,77 47 Geophagus brasiliensis (Quoy & Gaimard, 1824) Geobra 93,00 32,57 59,99 99,08 22

Tabela 2: Indice de Importância Relativa (IIR%) dos itens alimentares consumidos pelas espécies de peixes de água doce coletados num área de banhado doParque Nacional da Lagoa da Peixe (RS).

Itens alimentares Cypvog Cypsal Hyplue Phacau Ausfac Astjac Corpal Cheint Calcal Ranque Asteig Astfas Hypbou Geobra Hypbif Minine Hopmal Filo Nematoda 0,47 0,06 3,11 0,26 0,22 0,01 0,03 Filo Annelida Classe Polychaeta 0,01 Classe Oligochaeta 0,08 0,07 0,01 Filo Mollusca Classe Bivalvia 0,05 0,71 0,37 0,34 0,03 Classe Gastropoda 0,08 0,09 13,92 0,08 0,05 3,73 57,76 Filo Arthropoda Subfilo Cheliceriformes Classe Arachnida Ordem Acari 0,15 2,22 0,31 0,03 0,08 0,04 0,11 0,19 0,08 Orden Araneae 0,03 1,70 0,02 2,12 0,48 Subfilo Crustecea Classe Branchipoda Ordem Cladocera 0,91 0,71 4,97 1,29 0,39 0,08 20,56 30,31 2,06 2,84 10,59 45,49 4,41 37,06 5,42 Classe Malacostraca Ordem Amphipoda 0,41 0,45 0,10 0,28 0,74 5,38 7,69 9,94 2,74 49,73 2,63 0,02 Ordem Isopoda 0,34 Classe Maxillopoda Ordem Copepoda 0,11 0,01 0,58 0,04 0,05 Classe Ostracoda 0,67 0,50 0,04 2,13 0,10 2,37 0,70 0,16 0,11 3,06 0,13 Subfilo Atelocerata Classe insecta Ordem Colembola 0,05 Ordem Coleoptera 0,02 0,03 0,10 0,15 0,09 0,14 0,85 0,06 0,15 0,02 Ordem Díptera 0,01 0,08 0,02 0,05 0,44 0,09 0,05 0,39 0,87 Ordem Ephemeroptera 0,13 0,50 0,01 0,60 2,61 Ordem Hemiptera 0,22 0,63 0,01 0,44 0,37 0,06 Ordem Hymenoptera 0,05 0,05 0,03 0,01 Ordem Neuroptera 0,05 Ordem Odonata 0,07 0,11 0,07 0,42 Ordem Orthoptera 0,08 0,01 Ordem Plecoptera 0,03 0,06 0,04 Ordem Tricoptera 0,04 0,13 0,02 4,05 Larva de coleoptera 0,62 0,05 0,32 1,49 0,08 2,70 0,49 1,09 0,10 0,20 1,41 0,13 Larva de diptera 0,43 0,38 0,16 0,36 0,05 0,00 0,48 0,22 2,91 0,86 Larva de ephemeroptera 0,16 0,04 0,08 Larva de lepdoptera Larva de odonata 0,02 0,43 Larva de plecoptera 0,01 Larva de tricoptera 0,02 0,07 0,09 0,33 Resto de inseto 0,15 0,12 1,64 3,08 1,63 22,08 0,73 2,66 6,24 3,92 8,81 9,37 9,23 0,13 19,81 85,04 0,44 Filo Chordata Classe Ostheichtyes Ordem Characiformes Familia Characidae Astyanax eigenmanniorum 0,10 Astyanax jachuiensis 0,67 Astyanax sp. 2,81 Characidae 5,39 Cheirodon interruptus 10,01 Hyphessobrycon bifasciatus 0,10 Hyphessobrycon luetkenii 0,39 Hyphessobrycon sp. 0,34 Pseudocorinopoma dorie 0,08 Familia Erythrinidae Hoplias aff. malabaricus 0,08 Ordem Cyprinodontiformes Familia Poeciliidae Phalloceros caudimaculatus 4,41 Familia Rivulidae Cynopoecyius melanotaenia 0,06 Ordem Siluriformes Familia Heptapteridae Heptapterus symperygyum 0,15 Pimelodella australis 0,53 Rhamdia quelen 1,43 Orde m Pe rciforme s Familia Cichlidae Australoherus facetus 3,22 Outros Algas 0,68 16,23 23,16 0,31 0,47 31,36 13,93 0,73 2,84 7,78 3,36 0,66 0,02 Areia 20,90 23,85 2,13 3,24 2,33 2,89 6,39 4,22 2,84 2,46 0,28 1,04 0,20 0,05 0,02 Escama de peixe 0,13 0,14 0,14 0,11 0,36 0,13 0,97 0,01 Matérial particulado fino (sedimento, detrito) 67,28 55,43 2,12 0,40 12,81 1,65 2,47 0,21 0,09 0,76 0,17 Matéria orgânica (animal/vegetal não identificado) 0,04 14,64 53,83 60,86 2,42 20,16 17,82 21,16 68,25 9,30 10,90 6,92 39,99 10,52 3,57 1,33 Material vegetal (folhas) 9,62 3,36 47,27 35,03 6,52 30,27 12,77 29,66 50,52 9,31 50,07 9,91 23,05 11,39 3,69 15,24 Resto de peixe 0,30 1,08 0,24 53,22 Semente 0,30 0,06 0,56 0,83 0,11 36,40 0,31 0,06 0,61 0,26 1,02 12,09 0,11 0,74 0,02

o n i f

o d

a l a c l u Categoria alimetares a i a s a c t d i n e d a t e a o â y i e r d g g t a p n c i a r e o h ó i a t v á t p o v c r h t l c a i t c s . . . a s e t t t e a u m t v s a a a i a r r e s n B G A C I M M M N O Ordem/Família/Espécie Characiformes Curimatidae Cyphocharax saladensis 0,07 1,01 0,21 76,93 0,03 21,75 Cyphocharax voga 0,14 0,81 0,13 84,88 14,04 Characidae Astyanax eigenmanniorum 0,20 23,88 1,75 19,27 2,01 5,58 47,22 0,07 Astyanax sp. aff. fasciatus 0,07 41,25 13,02 0,18 7,00 38,25 0,23 Astyanax jacuhiensis 0,05 1,72 0,22 20,73 5,87 1,50 69,24 0,67 Cheirodon interruptus 29,86 5,29 2,92 12,36 49,52 0,04 Hyphessobrycon bifasciatus 0,52 30,06 55,92 0,13 4,32 9,04 Hyphessobrycon boulengeri 0,02 49,01 20,49 0,65 4,30 25,31 0,14 0,08 Hyphessobrycon luetkenii 1,16 4,88 2,25 4,45 7,67 79,59 Mimagoniates inequalis 0,06 6,20 87,71 0,01 2,64 3,36 0,02 Erythrinidae Hoplias aff. malabaricus 0,08 0,25 2,91 96,75 Siluriformes Callichthyidae Callichthys callichthys 0,48 0,03 14,49 18,28 3,13 14,15 47,31 2,08 Corydoras paleatus 0,03 0,01 27,84 4,00 9,83 12,45 45,54 0,29 Heptapteridae Rhamdia quelen 0,31 3,10 23,46 7,10 56,74 8,39 0,22 0,63 Cyprinodontiformes Poeciliidae Phalloceros caudimaculatus 0,07 0,25 4,50 7,25 4,61 43,99 39,22 0,10 Perciformes Cichlidae Australoheros facetus 11,63 0,11 2,18 4,63 23,66 50,88 6,17 0,74 Geophagus brasiliensis 57,03 0,64 1,89 39,48 0,96

Tabela 4: Índice de Importância Relativa (IIR%) das categorias alimentares consumida pela ictiofauna de água doce coletados numa área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS), conforme os períodos seco (S) e chuvoso (C).

o n i f

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a l a c l u a i a s Categoria alimentares a c t d i n e d a t e a o â y i e r d g g t a p n c i a r e o h ó i a t v á t p o v c r h t l c a i t c s . . . a s e t t t e a u m t v s a a a i a r r e s n B G A C I M M M N O SCSCSCSCSCSCSCSCSCSC Ordem/Família/Espécie Characiformes Curimatidae Cyphocharax saladensis * * * 0,1 * * * 1,2 * 0,2 * 73 * 0,1 * 25,5 * * * * Cyphocharax voga * * * * * 0,2 * 1,2 * 0,2 * 78,3 * * * 20,1 * * * * Characidae Astyanax eigenmanniorum 0,1 0,3 0,1 * 0,3 2,8 20 25,3 20,7 18,3 3,3 1,5 12,2 2,8 43,1 49 * * 0,2 0,1 Astyanax sp. aff. fasciatus * * * * 5,9 0,1 36,8 * 14 * 0,2 * 7,5 * 41,2 * * * 0,2 Astyanax jacuhiensis * * 0,1 * * 0,1 0,2 0,1 0,3 29,9 22,1 0,9 46,6 * 21,2 69,1 * * 3,5 * Cheirodon interruptus * * * * * 33,2 23 29,1 0,4 22,2 5,2 * 6,6 15 64,7 0,4 * * * Hyphessobrycon bifasciatus * * * * 0,3 0,7 20,2 36,3 64,8 48,8 0,8 * 6,7 2,7 7,1 11,6 0,1 0,1 * Hyphessobrycon boulengeri 0,1 * * * * * 87 17,7 7,9 28,1 5,7 1 1,6 5,8 3,2 47,2 0,1 0,2 0,4 * Hyphessobrycon luetkenii * * * * 1,1 1,1 0,3 12,3 0,3 5,7 * 2,6 20 0,5 72,6 77,8 * * * * Mimagoniates inequalis * * * * 0,2 0,1 8,4 4,3 68,1 91,8 1,5 0,1 0,3 3,1 21,8 0,7 * 0,1 * * Erythrinidae Hoplias aff. malabaricus ********0,3****0,24,31,7**95,198,1 Siluriformes Callichthyidae Callichthys callichthys 1,1 0,1 0,2 * * * 10,1 18 21,1 18,4 8,5 0,3 10 20,1 48,6 36,8 0,5 6,1 * * Corydoras paleatus 0,1 * * * 0,1 0,1 29,2 12,9 4,1 4,6 10,8 13,2 7,1 37,7 48,4 31,7 0,5 * * * Heptapteridae Rhamdia quelen 1,8 * 5,2 1,4 * * 25,8 30,9 18 * * * 34,9 51,2 12 16,5 0,4 * 2,04 * Cyprinodontiformes Poeciliidae Phalloceros caudimaculatus * * * 0,2 0,1 0,1 8,3 2,4 0,1 16,5 4,9 4,1 53,9 35,1 32 41,3 * * 0,6 * Perciformes Cichlidae Australoheros facetus * * 2,8 39,9 0,2 0,2 11,9 * 5 8,1 25,7 23,5 45,4 23,6 5,5 5 * * 3,7 * Geophagus brasiliensis ***57**** *0,6*1,9*39,5***** 1 Número de espécies que consumiram as categorias 5 2 4 4 8 8 11 13 12 15 10 14 10 14 12 15 4 4 7 4 (*) espécies que não consumiram a categoria alimentar

Tabela 5: Indice de sobreposição alimentar de Pianka entre pares de espécies de peixes coletados numa área de banahado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS), para todo o periodo, (A), para o período seco (B) e chuvoso (C). Os valores em destaque indicam significância de 95% com de p < 0,05. Asteig Astfas Astjac Ausfac Calcal Cheint Corpal Cypsal Cypvog Geobra Hopmal Hypbif Hypbou Hyplut Mimine Phacau Ranque Asteig 1,00 Astfas 0,93 1,00 Astjac 0,89 0,70 1,00 Ausfac 1,00 A Calcal 0,97 0,86 0,93 1,00 Cheint 0,96 0,95 0,83 0,94 1,00 Corpal 0,94 0,93 0,82 0,93 0,99 1,00 Cypsal 1,00 Cypvog 0,99 1,00 Geobra 0,68 1,00 Hopmal 1,00 Hypbif 0,62 0,63 1,00 Hypbou 0,83 0,96 0,72 0,82 0,80 0,75 1,00 Hyplut 0,87 0,71 0,96 0,91 0,88 0,87 1,00 Mimine 0,90 1,00 Phacau 0,69 0,60 0,68 0,82 0,75 0,75 0,73 1,00 Ranque 0,80 1,00

Asteig Astjac Ausfac Calcal Cheint Corpal Hopmal Hypbif Hypbou Hyplut Mimine Phacau Ranque Asteig 1,00 Astjac 0,90 1,00 Ausfac 1,00 B Calcal 0,97 0,93 1,00 Cheint 0,96 0,83 0,94 1,00 Corpal 0,94 0,82 0,93 0,99 1,00 Hopmal 1,00 Hypbif 0,62 1,00 Hypbou 0,83 0,73 0,82 0,81 0,76 1,00 Hyplut 0,87 0,96 0,91 0,88 0,87 1,00 Mimine 0,91 1,00 Phacau 0,70 0,68 0,76 0,82 0,75 0,76 0,73 1,00 Ranque 0,84 0,80 1,00

Asteig Astfas Astjac Ausfac Calcal Cheint Corpal Cypsal Cypvog Geobra Hopmal Hypbif Hypbou Hyplut Mimine Phacau Asteig 1,00 Astfas 0,94 1,00 Astjac 0,90 0,70 1,00 C Ausfac 1,00 Calcal 0,97 0,86 0,93 1,00 Cheint 0,96 0,83 0,94 1,00 Corpal 0,94 0,94 0,82 0,93 0,99 1,00 Cypsal 1,00 Cypvog 0,99 1,00 Geobra 0,68 1,00 Hopmal 1,00 Hypbif 0,62 0,62 1,00 Hypbou 0,83 0,96 0,73 0,82 0,81 0,76 1,00 Hyplut 0,87 0,71 0,96 0,91 0,88 0,87 1,00 Mimine 0,91 1,00 Phacau 0,70 0,60 0,68 0,76 0,82 0,75 0,76 1,00

A B

Figura 1: Região sul do Brasil (A) e a localização do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (delimitada pela linha pontilhada em vermelho), Rio Grande do Sul, Brasil. O ponto em vermelho (31°06'51"S, 50°51'16"O) na porção norte do parque indica a região aonde as espécies foram coletadas (B).

Similaridade 100 80 60 40 20 coletados numa áreadeBanhadodo Par para ascategoriasalimentares consumidas Figura 2:Guildas tróficas(acima) evalores 0

Geobra

Ranque

Ausfac

Phacau

Hopmal

Cypsal

Cypvog

que NacionaldaLagoado Peixe(RS). Hypbif

do ÍndicedeImportância Mimine pelas espéciesdepeixeságuadoce

Astjac

Hyplut tróficas Guildas Omnívora Omnívora com tendência aherbivoria Herbívora Iliófaga Insetívora Piscívora Malacófoga Astfas

Hypbou

Relativa (abaixo), Cheint

Corpal

Asteig

Calcal 33

Figura 3: Frequência relativa dos valores do índice de sobreposição alimentar de Pianka, para as espécies de peixes de água doce coletadas numa área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS) para os períodos seco e chuvoso.

Figura 4: Valores médios (erros padrão) dos níveis tróficos das espécies de peixes de água doce coletadas numa área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe, (RS) para todo o período (A) para os períodos seco e chuvoso (B).

Figura 5: Diagrama conceitual das relações tróficas dos peixes (retângulos cinzas) e suas principais presas ou recursos (retângulos brancos) da área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS). Os números nos retângulos representam os valores dos níveis tróficos fracionais de cada espécie de peixe e presas. As linhas mais espessas indicam a presa (ou recurso) mais importante (de acordo com IIR%) para cada espécie. Com exceção de H. aff. malabaricus, estão representadas apenas as duas principais presas (ou recursos) mais importantes (IIR%) na dieta. Os retângulos representando “matéria vegetal” e “matéria inorgânica” foram duplicados apenas para facilitar a diagramação das linhas.

Figura 6: Diagrama conceitual das relações tróficas dos peixes (retângulos cinzas) e suas principais presas ou recursos (retângulos brancos) da área de banhado do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (RS). Os números nos retângulos representam os valores

37 dos níveis tróficos fracionais de cada espécie de peixe e presas. As linhas mais espessas indicam a presa (ou recurso) mais importante (de acordo com IIR%) para cada espécie. Com exceção de H. aff. malabaricus, estão representadas apenas as duas principais presas (ou recursos) mais importantes (IIR%) na dieta. Os retângulos representando “matéria vegetal” e “matéria inorgânica” foram duplicados apenas para facilitar a diagramação das linhas, durante os períodos seco (A) e chuvoso (B).

Anexo

Manuscrito em revisão na Environmental Biology of Fishes (FI: 1.15) intitulado “Feeding ecology and prey preferences of a piscivorous fish in the Lagoa do Peixe National Park, a Biosphere Reserve in southern Brazil”. Autores: Fabiano Corrêa, Alexandre Garcia, Marlucy Claudino, Rodrigo Bastos & Sônia Huckembeck. O manuscrito foi submetido em junho de 2010 e uma 2ª versão do mesmo, depois de incorporadas as críticas e sugestões dos revisores, foi submetida em outubro de 2010. No momento, uma 3a versão com correções finais está sendo preparada e será enviada a revista em abril de 2011.

Revised Manuscript Click here to download Manuscript: EBFI2105_Correa et al_feeding ecology of a Netropical piscivorousClick here fish.doc to view linked References 1

Fabiano Corrêa*, Alexandre Miranda Garcia, Marlucy Coelho Claudino, Rodrigo Ferreira Bastos and 1 Sônia Huckembeck 2 3 4 Feeding ecology and prey preferences of a piscivorous fish in the Lagoa do Peixe National Park, a 5 6 Biosphere Reserve in southern Brazil 7 8 9 Universidade Federal de Rio Grande, Campus Carreiros, Instituto de Oceanografia, Laboratório de 10 Ictiologia, Caixa Postal 474. CEP 96.201-900. Rio Grande, RS, Brasil. 11 12 13 *Corresponding author E-mail: [email protected] 14 15 16 17 18 19 20 21 22

23 24 25

26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 40 41 42 43 44 45 46 47 48 49 50 51 52 53 54

55 56 57

58 59 60 61 62 63 64 65 2

Abstract: 1 In the present study, we investigated diet, feeding strategy, size related dietary shifts and prey preferences 2 3 of South American Hoplias aff. malabaricus in an internationally recognized but poorly investigated 4 Biosphere Reserve in southern Brazil. Fish were caught between April 2008 and March 2009 using 5 6 different fishing gears. The analysis of 113 individuals revealed a diet comprised essentially by fish (16 7 species), especially characid species (9). The diet become more diverse and comprised of larger fish preys 8 9 with the increment in the predator size, which could be related with more energy requirements of adults 10 individuals involved with spawning and parental care activities. Feeding strategy analysis revealed a clear 11 12 specialization towards the consumption of fish. However, individuals did not prey upon a fish prey in 13 particular but had high degree of opportunism in the consumption of different fish species, which could 14 15 be a strategy to avoid intraspecific competition. Characid species were the most important preys in the 16 diet, followed by poecillids. A multi-gear sampling of the ichthyofauna revealed that these preys were the 17 18 most abundant (Characidae: 61.3%, Poeciliidae 18.8%) among the 14 fish families occurring in the study 19 site, suggesting that the predator exploits the most abundant fish resources available rather than rarer fish 20 21 preys. These findings suggest that potential top down controls exerted by H. aff. malabaricus in this 22 system would follow specific food web pathways that seems to be mediated by the abundance of prey 23 24 resources. 25

26 27 Key words: Diet, feeding strategy, size related dietary shift, trahira, food niche, characins 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 40 41 42 43 44 45 46 47 48 49 50 51 52 53 54

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Introduction 1 Piscivorous fish play a substantial role in the array of ecosystem services provided by the 2 3 ichthyofauna due to their influence on regulation of fish prey populations and its consequences on trophic 4 cascades (Helfman et al. 2009). Such influence can have crucial effects on the functioning of aquatic 5 6 ecosystems and the levels of biodiversity they sustain (Polis and Winemiller 1996; Mazzeo et al. 2010). 7 Temporal variations in their abundance have profound impact not only in the abundance of aquatic preys, 8 9 but also in adjacent terrestrial ecosystems via indirect interactions with terrestrial consumers (Hebert et al. 10 2008). The study of feeding ecology of piscivorous fish, therefore, is a key step towards the 11 12 understanding of the processes driving the biodiversity in aquatic ecosystems. Such knowledge is 13 critically relevant in conservation areas in order to guide managers and decision makers to cope with 14 15 anthropogenic impacts, for instance, when exotic species threaten native ones (Zaret and Paine 1973). 16 Lagoa do Peixe National Park (LPNP) is a poorly investigated conservation area in the coastal 17 18 plain of southern Brazil harboring a diverse and productive aquatic fauna, including endangered fish 19 species (Corrêa et al. 2009). It was recognized as a Ramsar Site and a UNESCO’s Biosphere Reserve in 20 21 1993, especially due to its important ecological role for migratory shorebirds in South America (Tagliani 22 1995). Despite its importance for conservation, no prior information on fish trophic ecology or aquatic 23 24 food web structure is available for this unique ecosystem. The most abundant piscivorous fish in the 25 freshwater wetlands of the LPNP is the South American Hoplias aff. malabaricus (Bloch, 1794) 26 27 (Loebmann and Vieira 2005b). This perch-like piscivore of the Erythrinidae family is distributed from 28 29 Costa Rica (Central America) to Southern South America (Argentina) and is well known to have a strong 30 top down structuring role on trophic food webs of lentic aquatic systems (Winemiller 1989, Mazzeo et al. 31 32 2010). It is well adapted to lentic environments but it is also found in small or large rivers, especially in 33 pools with abundant marginal vegetation. They are cryptically colored and capture their preys by ambush, 34 35 being active mainly at night (Loureiro and Hahn 1996). It is considered a top predator with trophic levels 36 ranging from 2.4 to 4 (Garcia et al. 2006; Rodríguez-Graña et al. 2008). 37 38 Mesocosm experiments revealed that H. aff. malabaricus can exert a strong control on 39 planktivore fish that cascade on effects on Chl a, water turbidity and zooplankton abundance (Mazzeo et 40 41 al. 2010). These authors pointed out, however, that additional studies should be carried out on whole-lake 42 systems since simplified conditions and small scale of mesocosm experiments hinder direct extrapolation. 43 44 Also, high complexity of the food web and spatial heterogeneity in natural aquatic systems, usually found 45 in subtropical and tropical regions, represent additional constraints and should be investigated. However, 46 47 prior studies on diet and feeding behavior of H. aff. malabaricus have been restricted to streams and river 48 flood plains, with no studies on subtropical freshwater wetlands. For instance, field studies conducted on 49 50 streams and river flood plains have shown that small fish usually comprise the main prey in the diet of the 51 H. aff. malabaricus, although invertebrates, especially insects, vegetation remains and organic detritus 52 53 can also be found in its stomach content (Loureiro & Hahn 1996; Carvalho et al. 2002; Peretti and 54 Andrian 2008; Corrêa and Piedras 2009). Size related diet shifts have also been described to occur with 55 56 invertebrate feeding by small juveniles to piscivory by subadult and adult individuals (Winemiller 1989). 57 However, these prior studies did not show unambiguously the fish prey preferences of the H. aff. 58 59 60 61 62 63 64 65 4

malabaricus in natural conditions, since they did not carried out a concomitant evaluation of fish prey 1 availability in the study site. 2 3 Considering the crucial role that H. aff. malabaricus can have on aquatic food webs and the 4 lack of information about its feeding ecology on subtropical wetlands, the present study investigates its 5 6 diet, feeding strategy and size related dietary shifts in a wetland located within an important conservation 7 area in southern Brazil. Also, based on a concomitant multi-gear sampling of the ichthyofauna in the 8 9 study site, our work reveals prey preferences of this top predator in natural field conditions. 10 11 12 Material and methods 13 Study area 14 15 The Lagoa do Peixe National Park (hereafter LPNP) was created in 1986 to protect crucial 16 feeding and resting sites for migratory birds along the coast of Rio Grande do Sul state in southern Brazil 17 18 (Fig. 1). The LPNP is under a humid subtropical climate, with mean temperatures ranging from 14.6°C in 19 winter, to 22.2°C in summer, and a mean annual temperature of 17.5°C. The annual precipitation ranges 20 21 from 1,150 to 1,450 mm yr−1, with an annual mean of 1,250 mm yr−1 (Tagliani 1995). Its main lagoon 22 (locally known as ‘Lagoa do Peixe’) consists primarily of shallow areas (<50 cm), except its channel and 23 24 its communication with the sea located in the central portion of the lagoon, which can reach a depth of 2 25 m (Loebmann and Vieira 2005a). The connection of the lagoon with the sea may remain closed for 26 27 several months until the excess of freshwater, usually from rainfall during winter months, lead to the 28 29 opening of the estuary’s mouth and the re-establishment of its connection with the sea. In some years, the 30 estuary’s mouth is artificially open with the use of machinery to promote the entrance of larvae and 31 32 juveniles of shrimps and fish into the lagoon (Loebmann and Vieria 2005a, b). 33 34 35 Field collections, laboratory procedures and data analysis 36 Specimens were obtained during a fish community survey conducted monthly from April 2008 37 38 to May 2009 in three regions along the main longitudinal axis of the LPNP: in the central sector near the 39 ephemeral connection with the sea, in the ecotone between estuarine and limnetic zones and in a 40 41 freshwater wetland located in the northern reaches of the park (Fig. 1). As expected, Hoplias aff. 42 malabaricus were found only in the wetland site (31°65’10”S, 50°51’271” W), which remained flooded 43 44 only with freshwater all year round (Fig. 1c). In general, its physical features were similar to those found 45 on other permanent wetlands occurring in the northern and southern reaches of the park (Loebmann & 46 47 Vieira 2005) and in nearby areas (Maltchik et al. 2010). Individuals were caught using multiple fishing 48 gears, such as gillnet, beach seine and beam trawl, which were employed in each field collection. Two 49 50 gillnet sets (4 x 2 m) with mesh sizes of 15, 20, 30 and 35 mm were employed late afternoon until dawn 51 in deeper waters (2.0 – 2.5 m) in order to catch larger individuals (>200 mm). One to two beach seine 52 53 (9m long, 2.4m high, mesh size 13mm wings and 5mm center) hauls were conducted in the open margins 54 of the wetland, whereas three beam trawl (mouth of 1x1 m and size mesh of 5 mm) hauls were employed 55 56 in the vegetated margins of the wetland in each field trip. These hauls conducted in the shallower waters 57 (<1.5 m) targeted mainly smaller individuals (< 200 m). Aside H. aff. malabaricus specimens, all fish 58 59 species collected in the freshwater wetland employing these fishing gears, and also cryptic species caught 60 61 62 63 64 65 5

by dip net (used for approximately 15’ in each field collection), had their total size and numerical 1 abundance recorded in order to assess the general relative abundance patterns of the ichthyofauna in the 2 3 study site. Such concomitant survey of the abundance of the piscivorous fish and its fish prey populations 4 were used to infer prey availability and patterns of resources exploitation by the studied H. aff. 5 6 malabaricus population. 7 Immediately after their collection, individuals were euthanized and accommodate on ice and 8 9 later transported to the laboratory and stored on freezer. After thawed, each individual had its weight (Wt, 10 g) and total length (TL, mm) obtained and, after being surgery dissected, had their stomach content 11 12 analyzed. Food items were weighed on an analytical balance with accuracy of 0.0001 g. Food items found 13 in the stomachs were identified using stereoscopic microscope until the lower taxonomic level as 14 15 possible. When a food item was a fish not broken in pieces and was not too digested, its weight (g) and 16 total length (TL, mm) were measured. 17 18 Food resources found in non-empty stomachs were quantified using the following parameters 19 (Hyslop 1980): a) frequency of occurrence (%F), which represented the percentage of the total number of 20 21 stomachs in which a particular food item was found, b) numerical abundance (%N), numerical abundance 22 in percentage of a food item in relation to the total abundance of all stomachs c) weight (%W) of the item, 23 24 weight (g) in percentage of a food item in relation to the total weight of all stomachs. These parameters 25 (%F, %N, %W) were combined into the Index of Relative Importance of Pinkas (1971) following the 26 27 formula: IRI = Fo*(%N + %W). The IRI index was employed to assess variation in diet based on prey 28 29 abundance data pooled by taxon (Characidae, Erythrinidae, Heptapteridae, Poeciliidae, Rivulidae and 30 Cichlidae) and also on data pooled as food categories such as fish, insects, plants and organic matter. 31 32 The study site is located on a coastal plain with low topography (< 20 m.a.s.l.) (Rambo, 2000) 33 under strong influence of rainfall anomalies associated with the ENSO phenomena (Grimm et al. 1998), 34 35 which cause, higher and lower than average rainfall in this region during El Niño and La Niña episodes, 36 respectively. These rainfall anomalies trigger hydrological changes and can have profound effects on 37 38 estuarine (Garcia et al. 2001) and freshwater fish assemblages in southern Brazil (Garcia et al. 2003). 39 These rainfall anomalies associated with local factors (e.g., status of the connection of the main lagoon 40 41 with the sea) directly affect water levels in the national park. In order to assess the influence of these 42 climatic factors, we analyzed diet and feeding ecology on periods of lower and higher precipitation. In 43 44 order to accomplish that, monthly mean values of rainfall (square root transformed) in the study area were 45 analyzed with the Bray-Curtis similarity index in order to distinguish temporal rainfall patters during the 46 47 studied period. Data were obtained in two meteorological stations located in cities (Rio Grande and 48 Mostardas) near the study area (Fig. 1). Differences in diet composition between rainfall periods revealed 49 50 by the cluster analysis were evaluated by MDS (Multi-Dimensional Scaling) and ANOSIM analyses 51 using the Primer software (Clarke and Gorley 2006). 52 53 The feeding strategy of H. aff. malabaricus and the characteristics of their food niche were 54 evaluated by the graphical method proposed by Amundsen et al. (1996). In this approach, the specific 55 56 abundance of prey (Pi) is calculated as Pi = (∑S/∑St) x 100, where: Pi = relative abundance of prey i, S = 57 stomach contents (weight) containing of prey i, St = total stomach content in only predators with prey i in 58 59 the stomach. In the resulting diagram, %F values are arranged in the x-axis and Pi values on the y-axis. 60 61 62 63 64 65 6

The feeding strategy (generalist-specialist dichotomy) and the contribution of each individual to the food 1 niche structure is obtained by analyzing the distribution of points (each one representing a food item) 2 3 along the graph. The population as a whole can be considered a specialist when the prey points are 4 positioned at the top right of the graph, whereas their placement in the bottom half of the graph suggests a 5 6 population with a generalist feeding behavior. When points are located in the upper left corner of the 7 diagram (i.e., with low %F and high Pi) they indicate individual opportunistic or specialist feeding 8 9 behavior of some individuals within the predator population. 10 The relationship between the weight (g) and total length (TL, mm) of fish preys consumed and 11 12 the total length (TL, mm) of the predator was evaluated by nonlinear regression. In the model calculation 13 (PreyTL = a * exp b * PredatorTL), the algorithm of Gauss-Newton was used based on an iterative process 14 -6 15 using a convergence criterion of 1.0 and baseline ('seeds') for the regression constant (a) and the 16 regression coefficient (b) of 1 and 0.01, respectively (Haimovici and Velasco 2000; Cantanhêde et al. 17 18 2008). Size related dietary shifts were also analyzed based on three size classes: 0-100, 101-200 and 201- 19 350 TL mm, with 16, 20 and 18 individuals in each one, respectively. Differences in the average total 20 21 weight (g) of the food found in the stomach content of these three size classes were evaluated by the 22 Kruskal-Wallis test (Zar 1994). 23 24 25 Results 26 27 Seasonal changes in rainfall 28 29 Rainfall showed strong variation across months, with values ranging from 12.4 mm in November 30 2008 to 129.15 in August 2008. In general, average rainfall was higher during winter and summer (70.9 31 32 and 80.7, respectively) than spring and autumn (19.9 and 38.3, respectively). Cluster analysis applied to 33 monthly rainfall values revealed (at 75% of similarity) two main groups (Fig. 2a). The former were 34 35 comprised of months with low precipitation (< 25 mm), whereas the later by months with moderate to 36 high (25-100 mm) values (Fig. 2b). 37 38 39 Diet composition and seasonal changes 40 41 A total of 113 individuals with size (TL) ranging from 26 to 364 mm had their stomach content 42 analyzed and nearly half of them (52.1%) were empty. The analysis of the food content of the non-empty 43 44 stomachs revealed 20 items (Table 1). Fish were the most conspicuous items in the diet of H. aff. 45 malabaricus, being distributed in 15 species belonging to 6 distinct fish families. Fragments of insects 46 47 and plants were also found in the stomach content, but they had comparatively lower contributions in 48 terms of numerical abundance (%N) and biomass (%W) (Table 1). 49 50 Among fish preys, characids, particularly of the genus Astyanax and Hyphessobrycon, were 51 the most important preys found in the diet, especially due to their %N contribution (Table 1). The spotted 52 53 livebearer Phalloceros caudimaculatus (Poeciliidae) was the second most numerous fish in the diet of H. 54 aff. malabaricus. The numerical abundance patterns of these two main fish preys (characids and 55 56 poecilids) matched closely the relative abundance of the two most abundant fish families in the study site. 57 The multi-gear sampling of the ichthyofauna revealed that Characidae (61.3%) and Poeciliidae (18.8%) 58 59 were the most abundant among the 14 fish families occurring in the study site (Fig. 3). Other fish preys 60 61 62 63 64 65 7

found in the diet belonging to the Heptapteridae and Cichlidae families, in contrast, were more important 1 in terms of their %W than their %N contribution (Table 1). Accordingly, these preys were not abundant in 2 3 the study site but were characterized by their greater sizes (especially cichlids), when compared to 4 characids and poecillids (Fig. 3). Other 8 fish families that occurred in lower number (< 5%) in the study 5 6 site were not found in the diet of H. aff. malabaricus (Table 1). 7 No differences were observed in diet composition of individuals caught during low and 8 9 moderate-high rainfall periods (Fig. 4). This pattern was corroborated by the ANOSIM that show no 10 statistically difference between periods (Global R= 0.49, p= -0.006). Therefore, we pooled our dataset for 11 12 the subsequent data analysis on feeding strategy and size related dietary shifts. 13 14 15 Feeding strategy and Size related dietary shift 16 The feeding strategy analysis revealed that, as a whole, the studied population had a specialist 17 18 feeding strategy toward the consumption of fish preys (Fig. 5a), resulting in a narrow niche width as 19 depicted by the inserted box on figure 5a. However, when the feeding strategy is analyzed considering 20 21 only fish preys, it can be observed a high variability in prey consumption between individuals 22 (phenotypes). Some individuals preyed upon certain fish preys, like the catfish Heptapterus sympterygium 23 24 and Rhamdia quelen, the annual fish Cynopoecilus melanotaenia and juveniles of the H. aff. malabaricus, 25 resulting in low frequency of occurrence (%F) and higher prey-specific abundance values (Pi) in the 26 27 diagram (Fig. 5b). This pattern revealed a higher between-phenotype component to the niche width of the 28 29 studied species, consequently, greater partitioning of the food resources (mainly fish) between individuals 30 of the predator population, as depicted by the inserted box on figure 5b. 31 32 There were conspicuous size related dietary shifts in terms of diet composition and prey sizes 33 consumed by H. aff. malabaricus; the diet became more diverse (Table 2, Fig. 6) and comprised by larger 34 35 fish prey (Fig. 7) with the increment in the predator size. There was a significant increase in prey diet 36 richness with the increase in size (TL, mm) (KW-H 2.54: 6.6091; p < 0.037) (Fig. 6) that was related to 37 38 an increase in the consumption of characid species by larger individuals (Table 2). There was also a 39 significant positive correlation between prey (mm TL) and predator sizes (mm, TL) (p < 0.00) (Fig. 7), 40 41 which was mainly associated with the consumption of larger preys, such as the freshwater catfishes 42 Pimelodella australis (average size: 41.5 mm TL) and Rhamdia quelen (138.0 mm TL) and the cichlid 43 44 Australoheros facetus (73.5 mm TL), by larger individuals (201-350 mm TL) (Table 3). 45 The tendency to consume larger preys was also observed in the consumption of characids. 46 47 Altogether with the consumption of smaller characids like Cheirodon interruptus (27.7 mm) and 48 Astyanax sp. (28.5 mm), larger specimens (201-350 mm TL) included in their diet larger characids such 49 50 as Astyanax eigenmanniorum (42.0 mm), A. jacuhiensis (48.5 mm), Hyphessobrycon luetkenii (39.5 mm), 51 H. bifasciatus 39.0 mm) and Hyphessobrycon sp. (34.5 mm), which were absent in the diet of smaller H. 52 53 aff. malabaricus specimens (< 200 mm TL) (Table 3). 54

55 56 Discussion 57 Our results revealed that H. aff. malabaricus has a carnivore feeding mode with a strong 58 59 specialization in the consumption of fish preys in a subtropical wetland. Among fish preys, characins 60 61 62 63 64 65 8

were the dominant group followed by poeciliids. The predominance of characins in the H. aff. 1 malabaricus diet had been described by earlier studies with the species (Winemiller 1989; Bistoni et al. 2 3 1995; Loureiro and Hahn 1996; Corrêa and Piedras 2009). For instance, Loureiro and Hahn (1996) 4 showed that characids were the main food in the diet of this species in the Segredo reservoir (South 5 6 Brazil) and a similar finding was reported by Carvalho (2002) for a population inhabiting the Vermelho 7 river in Pantanal (Central Brazil). These prior studies, however, do not show if the observed diet 8 9 composition are related with resources availability. The concomitant sampling of the ichthyofauna in the 10 study site carried out in the present work showed that this predator seems to exploit the most abundant 11 12 fish resources available. The two most abundant fish families in the study site (Characidae and 13 Poeciliidae) were clearly the most frequent and abundant in the H. aff. malabaricus diet. Conversely, 14 15 most fish families occurring in very low abundance (<1%) in the study site, such as Sternopygidae, 16 Gymnotidae, Hypopomidae, Crenuchidae, Synbranchidae, Anablepidae, were not found in the diet of H. 17 18 aff. malabaricus. These finding suggest that this species exploits the most abundant fish resources 19 available rather than rarer fish preys. Habitat use by both predator and prey also help explain the higher 20 21 predation on Characidae and Poeciliidae species. Hoplias aff. malabaricus is strongly associated with 22 habitats highly structured by riparian forest or aquatic plants (Luz-Agostinho et al. 2008), where small 23 24 fish as characins and poecillids usually seek refuge from predators (Petry et al. 2003; Pelicice and 25 Agostinho 2006). Such habitat seems to favor ambush predators like H. aff. malabaricus (Almeida et al. 26 27 1997, Luz-Agostinho et al. 2008). 28 29 Although occurring with moderate abundance (~5%), the Callichthydae (Callichthys callichthys) 30 and Curimatidae (Cyphocharax voga) families were also absent in the H. aff. malabaricus diet. In 31 32 contrast with Characidae and Poeciliidae specimens that are typically found feeding in the water column 33 (Ceneviva-Bastos and Casatti 2007; Abilhoa et al. 2008), specimens of Callichthydae and Curimatidae 34 35 found in the study site were bottom dwellers typically feeding on detritus near the substrate (Corrêa and 36 Piedras 2008). Based on their absence in the stomach content of the studied species, it is feasible to 37 38 speculate that the H. aff. malabaricus shows preference (or higher capture success rate) for fish preys 39 foraging in the water column, like the Characidae and Poecilidae species, rather than bottom dweller 40 41 species. 42 The analysis of the feeding strategy of H. aff. malabaricus population revealed a clear 43 44 specialization towards the consumption of fish when considered only major food categories. However, 45 when the feeding strategy was analyzed focusing only the food category ‘fish’ it showed that individuals 46 47 did not prey upon a fish prey in particular, but rather, had high degree of opportunism in the consumption 48 of different fish species. This pattern could arise from the fact that the H. aff. malabaricus is a typical 49 50 ambush (sit-and-wait) predator preying upon preys entering its striking zone (Winemiller 1989), with no 51 particular specialization for a fish species in particular. Such opportunistic feeding behavior had been 52 53 previously reported to occur in the species by other authors (Cassemiro et al. 2005; Novakowski et al. 54 2007). 55 56 In a broader context, the generalist-specialist dichotomy and the food niche structure can be 57 considered in terms of between- and within-phenotypes (individual) contributions. For instance, a 58 59 population with a generalist feeding strategy could have a trophic niche with a high between-phenotypes 60 61 62 63 64 65 9

component, when the individuals are preying upon different resources, or a high within-phenotype 1 component, when most of the individuals are consuming the same preys (Amundsen et al. 1996). Bolnick 2 3 et al. (2003) have argued that between-phenotype variation in diet and resource use patterns are much 4 wide spread among animal population than previously supposed. Future research is needed to evaluate if 5 6 the observed high degree of individual-level food niche variation in H. aff. malabaricus is an outcome of 7 its ambush feeding strategy and its potential role in avoiding conspecific competition. 8 9 10 The analysis of the stomach content of the studied species revealed a clear size related dietary 11 shift trend regarding diet composition and richness and the size of the prey consumed. Dietary shifts have 12 13 been observed on H. aff. malabaricus populations occurring in the Llanos Venezuelanos, with juveniles 14 preying upon insects and shifting to fish along their development to adults (Winemiller 1989). A similar 15 16 decreasing in the importance of insects with the increment in predator size was also observed in the 17 present study. However, the present study also revealed a positive relationship between sizes of both fish 18 19 preys and predator. Larger individuals (> 200 mm TL) had a richer diet comprised of larger fish preys, 20 such as freshwater catfishes and cichlids, when compared with smaller (< 200 mm TL) H. aff. 21 22 malabaricus specimens that preyed mainly on smaller characins and poeciliids. The consumption of these 23 larger preys is probably related with greater efficiency in capturing larger and more mobile preys and 24 25 could compensate the greater demand for energy expected to occur in adult individuals, such as spawning 26 and parental care activities like nest construction and egg guarding (Prado et al. 2006). 27 28 In nutshell, our findings show that the South American H. aff. malabaricus inhabiting a 29 subtropical wetland preys upon mainly on fish preys regardless drier or wetter conditions, showing an 30 31 opportunistic feeding behavior towards those most abundant prey species available. The ubiquitous and 32 smaller-size (< 70 mm) characins and poecillids, usually found in the water column near or within 33 34 riparian vegetation, constituted its main preys, rather than less abundant, and in most cases, benthonic 35 species. Size related dietary shifts do occur and were characterized by the consumption of larger preys as 36 37 catfish and cichlid species. These findings suggest that potential top down controls exerted by H. aff. 38 39 malabaricus in this system would follow specific food web pathways that seems to be mediated by the 40 abundance of prey resources. Additionally, diet shifts with the increment in size of the predator add a 41 42 layer of complexity to this picture. Future field mesocosm or whole-system manipulative experiments, 43 based on these primary insights provided by the current work, should be carried out in order to assess the 44 45 strength of these food web pathways and its potential effects on secondary production of subtropical 46 wetlands harboring H. aff. malabaricus populations. Such information would provide crucial subsides to 47 48 ongoing conservation plans to protect this Biosphere Reserve from increasingly human activities in its 49 vicinities such as agriculture, fishery and cultivation of exotic species. 50 51 52 Literature Cited 53 54 55 Abilhoa V, Duboc LF, Damil PAF (2008) A comunidade de peixes de um riacho de Floresta com 56 57 Araucária, alto rio Iguaçu, sul do Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 25: 238-246. 58 59 60 61 62 63 64 65 10

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58 59 60 61 62 63 64 65 13

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55 56 57

58 59 60 61 62 63 64 65 14

Figure Captions 1 2 3 Fig.1 Southern Brazil (A) and the location of the Lagoa do Peixe National Park (LPNP) (dashed line) in 4 the coastal plain (B) with the position of the sampled areas (circles) and the freshwater wetland in the 5 6 northern reaches of the park where specimens of the Hoplias aff. malabaricus were captured (closed 7 circles). 8 9 10 Fig.2 Dendogram showing similarity (Bray-Curtis index) among mean values of rainfall (square root 11 12 transformed) in each month from April 2008 to March 2009. Data obtained from to meteorological 13 stations located in the cities of Rio Grande and Mostardas (see map on Fig. 1). Horizontal line denotes 14 15 similarity at 75%. (A). Mean values of rainfall during the low and moderate-high periods obtained in the 16 cluster analysis (B). 17 18 19 Fig.3 (A) Numerical abundance (%) and number of species in each family (parentheses) and (B) average 20 21 total length (TL, mm) (B) of fish species in the study site based on a multi-gear survey conduct 22 concomitant with the collection of the studied species (Hoplias aff. malabaricus) 23 24 25 Fig.4 MDS ordination of the diet composition of immature males (M1), mature males (M2), immature 26 27 females (F1) and mature females (F2). Data values were square-root transformed and Bray-Curtis 28 29 similarity were used. 30 31 32 Fig.5 Feeding strategy diagram for individuals of the Hoplias aff. malabaricus in the Lagoa do Peixe 33 National Park. Prey-specific abundance (Pi) plotted against frequency of occurrence (%F) of food items 34 35 in the diet of the Hoplias aff. malabaricus. The inserted boxed represents a conceptual diagram of a 36 resource niche width characterized by a high between-phenotype component (sensu Amundsen et al 37 38 1996) to the niche width contribution. Food items: Heptapterus sympterygium (Hepsyp), Cynopoecilus 39 melanotaenia (Cynmel), Hoplias aff. malabaricus (Hopmal), Rhamdia quelen (Ranque), organic matter 40 41 (OrgMat), fish remains (FisRem), Phalloceros caudimaculatus (Phacau), Astyanax jacuhiensis (Astjac), 42 Cheirodon interruptus (Cheint), Astyanax spp. (Astspp), Pimelodella australis (Pimaus), Characidae 43 44 (Charac), Plant fragments (Plant), Insects (Insect) 45 46 47 Fig.6 Average number (+ %95 C.I.) of different food items (diet richness) found in the stomach content 48 of three size classes (0-100 TL mm, 101-200 TL mm, 201-350 TL mm) of the Hoplias aff. malabaricus in 49 50 the Lagoa do Peixe National Park 51 52 53 Fig.7 Relationship between total length (TL, mm) of fish preys and the predator, based on the fish species 54 found in the stomach content of the Hoplias aff. malabaricus in the Lagoa do Peixe National Park. n=39. 55 56 57 58 59 60 61 62 63 64 65 revised figure 1 Click here to download line figure: EBFI2105 _Figure 1.eps revised figure 2 Click here to download line figure: EBFI2105 _Figure 2.eps revised figure 3 Click here to download line figure: EBFI2105_Figure 3.eps revised figure 4 Click here to download line figure: EBFI2105_Figure 4.eps revised figure 5 Click here to download line figure: EBFI2105_Figure 5.eps revised figure 6 Click here to download line figure: EBFI2105_Figure 6.eps revised figure 7 Click here to download line figure: EBFI2105_Figure 7.eps revised Table 1 Click here to download table: EBFI2105_Table 1.doc

Table 1: Frequency of occurrence (%F), numerical abundance (%N), weight (%W) and index of relative importance (%IRI) of the food items found in the stomach content of the trahira (Hoplias aff. malabaricus) in the 'Lagoa do Peixe' National Park, southern Brazil.

Food items Code %Fo %N %W IRI% Actinopterygii Characiformes Characidae Astyanax eigenmanniorum (Cope, 1894) Asteig 1.85 0.95 0.77 0.08 Astyanax jacuhiensis (Cope, 1894) Astjac 3.7 1.9 4.07 0.58 Astyanax sp. Astspp 7.41 4.76 3.26 1.56 Characidae Charac 12.96 7.62 3.45 3.78 Cheirodon interruptus (Jenyns, 1842) Cheint 11.11 9.52 1.97 3.37 Hyphessobrycon bifasciatus Ellis, 1911 Hypbif 1.85 0.95 0.8 0.09 Hyphessobrycon luetkenii (Boulenger, 1887) Hyplue 1.85 1.9 0.95 0.14 Hyphessobrycon sp. Hypspp 1.85 1.9 1,00 0.14 Pseudocorynopoma doriae Perugia, 1891 Psedor 1.85 0.95 0.11 0.05 Erythrinidae Hoplias aff. malabaricus (Bloch, 1794) Hopmal 1.85 0.95 0.55 0.07 Siluriformes Heptapteridae Heptapterus sympterygium Buckup, 1988 Hepsyp 1.85 0.95 1.53 0.12 Pimelodella australis Eigenmann, 1917 Pimaus 3.7 1.9 2.17 0.40 Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard, 1824) Ranque 1.85 0.95 30.07 1.52 Cyprinodontiformes Poeciliidae Phalloceros caudimaculatus (Hensel, 1868) Phacau 12.96 6.67 0.57 2.48 Cyprinodontiformes Rivulidae Cynopoecilus melanotaenia (Regan, 1912) Cynmel 1.85 0.95 0.11 0.05 Perciformes Cichlidae Australoheros facetus (Jenyns, 1842) Ausfac 1.85 0.95 10.18 0.54 Others Organic matter Orgmat 9.26 4.76 0.53 1.29 Plant remains not identified Plant 20.37 22.86 0.93 12.8 Insect remains not identified Resins 5.56 2.86 0.03 0.42 Fishes remains not identified Resfis 42.59 25.71 36.96 70.49 revised Table 2 Click here to download table: EBFI2105_Table 2.doc

Table 2: Frequency of occurrence (%F), numerical abundance (%N), weight (%W) and index of relative importance (%IRI) of the food items found in the stomach content of three size classes (0-100 TL mm, 101-200 TL mm, 201-300 TL mm) of the trahira (Hoplias aff. malabaricus) in the 'Lagoa do Peixe' National Park, southern Brazil. n= number of individuals. Food items n=16 (0-100) n= 20 (101-200) n=18 (201-350) %F %N %W IRI% %F %N %W IRI% %F %N %W IRI% Actinopterygii Characiformes Characidae Astyanax eigenmanniorum 5.56 2.04 0.91 0.36 Astyanax jacuhiensis 11.11 4.08 4,82 2.18 Astyanax sp. 10.00 5.56 1.47 1.08 11.11 6.12 3.64 2.39 Characidae 6.25 5.00 22.84 6.64 20.00 13.89 19.30 10.21 11.11 4.08 0.44 1.11 Cheirodon interruptus 6.25 5.00 0.75 1.37 15.00 11.11 10.57 5.05 11.11 10.20 0.72 2.68 Hyphessobrycon bifasciatus 5.56 2.04 0.94 0.37 Hyphessobrycon luetkenii 5.56 4.08 1.13 0.64 Hyphessobrycon sp. 5.56 4.08 1.18 0.64 Pseudocorynopoma doriae 5.00 2.78 0,91 0.28 Erythrinidae Hoplias aff. malabaricus 5.56 2.04 0.65 0.33 Siluriformes Heptapteridae Heptapterus sympterygium 6.25 5.00 51.91 13.57 Pimelodella australis 5.00 2.78 9.40 0.94 5.56 2.04 1.18 0.39 Rhamdia quelen 5.56 2.04 35.54 4.60 Cyprinodontiformes Poeciliidae Phalloceros caudimaculatus 25.00 20.00 11.33 29.88 15.00 8.33 1.90 2.36 Cyprinodontiformes Rivulidae Cynopoecilus melanotaenia 6.25 5.00 3.62 2.06 Perciformes Cichlidae Australoheros facetus 5.56 2.04 12.03 1.72 Others Organic matter 12.50 10.00 1.21 5.34 5.00 2.78 0.21 11.11 4.08 0.59 1.14 Plant remains not identified 12.50 20.00 0.06 9.57 10.00 11.11 3.49 2.25 38.89 32.65 0.58 28.50 Insect remains not identified 12.50 10.00 0.40 4.96 5.00 2.78 0.13 0.22 Fishes remains not identified 25.00 20.00 7.90 26.61 55.00 38.89 52.66 77.41 44.44 18.37 35.67 52.95 revised Table 3 Click here to download table: EBFI2105_Table 3.doc

Table 3: Average values of weight (W, g), total length (TL, mm) and total width (TW, mm) of the food items found in the stomach content of the trahira (Hoplias aff. malabaricus) in the 'Lagoa do Peixe' National Park, southern Brazil. Food items Wt (g) TL (mm) TW (mm) Actinopterygii Table 3: Characiformes Average Characidae values of Astyanax eigenmanniorum 0.5 weigth42.0 (W, 11,00 g), total Astyanax jacuhiensis 1.4 48.5 15.50 lenght (TL, Astyanax sp. 0.3 mm) 28.5and total 6.00 Characidae 0.4 width24.5 (TW, 8,25 Cheirodon interruptus 0.2 mm)27.7 of the 6.89 Hyphessobrycon bifasciatus 0.5 food39.0 items 12.00 Hyphessobrycon luetkenii 0.8 found39.5 in the 12.5 Hyphessobrycon sp. 0.5 stomach34.5 9.5 Pseudocorynopoma doriae 0.1 content21.0 of the 6.00 Erythrinidae trahira (Hoplias aff. Hoplias aff. malabaricus 0.4 27.0 7.00 malabaricus) Siluriformes in the 'Lagoa Heptapteridae do Peixe' Heptapterus sympterygium 1.0 National56.0 Park, 9.00 Pimelodella australis 0.7 southern41.5 9.00 Rhamdia quelen 20.2 Brazil.138.0 30.00 Cyprinodontiformes Poeciliidae Phalloceros caudimaculatus 0.05 12.8 3.58 Cyprinodontiformes Rivulidae Cynopoecilus melanotaenia 0.1 22.0 5.00 Perciformes Cichlidae Australoheros facetus 6.8 73.5 25.50