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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA COMPARADA Evolução do canto de anúncio nos gêneros Adenomera e Leptodactylus (Anura, Leptodactylidae, Leptodacylinae), com aplicação taxonômica a populações e espécies de Leptodactylinae Thiago Ribeiro de Carvalho Tavares Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Ciências, área: BIOLOGIA COMPARADA. RIBEIRÃO PRETO - SP 2017 THIAGO RIBEIRO DE CARVALHO TAVARES Evolução do canto de anúncio nos gêneros Adenomera e Leptodactylus (Anura, Leptodactylidae, Leptodacylinae), com aplicação taxonômica a populações e espécies de Leptodactylinae Versão Corrigida Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Ciências. Área de Concentração: Biologia Comparada. Orientador: Prof. Dr. Ariovaldo Antonio Giaretta RIBEIRÃO PRETO - SP 2017 Não autorizo a reprodução e divulgação deste trabalho, por qualquer meio convencional ou eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, uma vez que os dados aqui contidos são inéditos. Carvalho, Thiago Ribeiro Evolução do canto de anúncio nos gêneros Adenomera e Leptodactylus (Anura, Leptodactylidae, Leptodacylinae), com aplicação taxonômica a populações e espécies de Leptodactylinae, 2017. 260 p. : il. ; 30 cm Tese de Doutorado, apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto/USP. Área de concentração: Biologia Comparada. Versão corrigida Orientador: Giaretta, Ariovaldo Antonio. 1. Anfíbios. 2. Biodiversidade. 3. Taxonomia integrativa. 4. Comunicação animal. 5. Sinais acústicos. 6. Região Neotropical. 7. Métodos comparativos filogenéticos. 8. Macroevolução. Nome: Thiago Ribeiro de Carvalho Tavares Título: Evolução do canto de anúncio nos gêneros Adenomera e Leptodactylus (Anura, Leptodactylidae, Leptodacylinae), com aplicação taxonômica a populações e espécies de Leptodactylinae Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Ciências, área: BIOLOGIA COMPARADA. Aprovado em: Banca Examinadora Prof. Dr. _______________________________________________ Instituição: _____________________________________________ Julgamento: ____________________________________________ Prof. Dr. _______________________________________________ Instituição: _____________________________________________ Julgamento: ____________________________________________ Prof. Dr. _______________________________________________ Instituição: _____________________________________________ Julgamento: ____________________________________________ Prof. Dr. _______________________________________________ Instituição: _____________________________________________ Julgamento: ____________________________________________ Prof. Dr. _______________________________________________ Instituição: _____________________________________________ Julgamento: ____________________________________________ Dedico esse trabalho aos curiosos pela biodiversidade e entusiastas dos sons da natureza. AGRADECIMENTOS Primeiramente, tenho muito a agradecer à minha família, especialmente aos meus pais e irmão, pelo apoio incondicional e compreensão ao longo dessa trajetória acadêmica, que já totaliza mais de uma década, pois muitas vezes estive mais ausente do que presente, mas mesmo assim, sempre estiveram do meu lado. À Letícia, que ao longo desses quase seis anos acompanhando de perto a minha história de vida, sempre esteve disposta e altruísta para me proporcionar seu tempo e energia e me oferecer coisas que por vezes me faltaram, paciência, tranquilidade e, acima de tudo, otimismo. Aos meus avós pelas conversas e sabedoria do campo. Isso certamente contribuiu para o meu crescimento ao longo desse processo. Nessa simplicidade mora a minha paz. Aos meus amigos, especialmente Eduardo A. B. y Garcia, Vinícius P. Diamantino e Flávio Jordok, com os quais pude contar em diversos momentos ou simplesmente quando precisei de bons ouvidos, ponderação, companhia e de outras perspectivas. Ao meu orientador, Ariovaldo A. Giaretta, por ter acompanhado de perto a minha formação profissional e quem sempre me inspirou e influenciou positivamente em direção à busca pelo conhecimento científico, além de ter sido o meu maior exemplo de profissional apaixonado pela nossa profissão como biólogos. Agradeço também pelas inúmeras oportunidades, confiança e amizade. Ao meu supervisor de estágio no exterior, Marcos Gridi-Papp, por ter aberto as portas de seu laboratório para me receber na Califórnia e ter despendido o seu tempo para me ensinar, orientar e ter sido um modelo de profissional e cientista. Aprendi muito com ele profissional e pessoalmente. Agradeço especialmente pelos insights e por me fazer enxergar the big picture. À Kátia G. Facure pela grande disposição em me ajudar sempre que precisei ao longo dos mais de dez anos de convivência. Sou também muito grato pelas incontáveis discussões científicas e profissionais. Aos colegas do laboratório, especialmente Lucas B. Martins e Bernardo F. V. Teixeira, pelo auxílio, trabalho em equipe, discussões, amizade. O meu obrigado, mas não menos importante, aos demais colegas de laboratório (Felipe S. Andrade, Isabelle A. Haga, Davi L. Bang e Izadora Vidigal), com os quais sempre tive uma ótima convivência e pude ter várias discussões científicas proveitosas. Às dezenas (se não centenas) de colegas, professores e colaboradores na área que me auxiliaram de alguma forma. Deixo aqui os meus sinceros agradecimentos e já me desculpo por qualquer nome que não esteja aqui presente, pois estou certo de que a memória não permite que eu me lembre de todas as pessoas merecedoras: W. Ronald Heyer, Addison Wynn e James Pointdexter pelo envio de parte do acervo de gravações de Leptodactylinae da instituição Smithsonian (Washington, D.C.); Luis Felipe Toledo e Simone Dena pelo envio de gravações de Leptodactylinae do acervo da Fonoteca Neotropical Jacques Vielliard (FNJV; Unicamp, Campinas, SP); Ariadne Angulo pelo envio de gravações de Adenomera do Peru e Bolívia, pela disponibilização de fotografias das séries tipo de A. andreae e A. hylaedactyla, e pelas dezenas e-mails trocados ao longo dos últimos anos, o que enriqueceu a discussão e fortaleceu as prioridades e projeções para o estudo desse grupo taxonômico; Carla S. Cassini e Thiago Gazoni pela confiança e envio de suas teses não publicadas, além de dados utilizados nas análises da tese; Pedro P. G. Taucce, Axel Kwet, Leandro O. Drummond e Diego J. Santana pelo envio de gravações de espécies de Adenomera do sul do Brasil e pelas informações de campo cedidas; Marcelo M. N. Kokubum e Marcelo Menin pelo envio de gravações de Adenomera da Amazônia brasileira; Igor J. Roberto pelo envio de gravações de Adenomera do nordeste brasileiro; Victor Zaracho pelo envio de gravações de A. diptyx do Paraguai; Philippe J. R. Kok pelo envio de gravações de A. lutzi da Guiana; Steffen Reichle pelo envio de gravação de A. coca da Bolívia; Antoine Fouquet pelo envio da topologia e informações acerca de algumas espécies candidatas de Adenomera; José Padial, Ignacio de la Riva, Morley Read, Christian Marty, Leandro O. Drummond, Renato Feio, Raul Maneyro, Marcelo N. C. Kokubum, Adrian Garda, Diego J. Santana, Rodrigo Lingnau, Christine Strüssmann, André Pansonato e Zaida Tárano, pelo envio de gravações e/ou espécie; Mariana L. Lyra pela disponibilização de uma árvore preliminar para o clado de L. melanonotus; Miguel T. Rodrigues, Felipe S. Leite, Priscila Azarak e Adrian A. Garda pelo envio de amostras de tecido de Leptodactylus; Albertina P. Lima pelo envio de amostras de tecido de Adenomera; Rafael O. De Sá pelo envio de algumas informações referentes à filogenia de Leptodactylus publicada por ele e colaboradores; Francisco Dal Vechio pelo auxílio com a identificação de alguns espécimes; Karin R. Seger e Luciana B. Lourenço pela parceria e empenho em estudos com Leptodactylus; Eduardo A. B. y Garcia pelo auxílio com os mapas. Ao Santiago R. Ron e à Yerka Sagredo por terem me recebido em Quito (Equador), especialmente ao Santiago pela disponibilização de dados para Leptodactylinae do Equador; Célio F. B. Haddad, Luis Felipe Toledo, Karina Rebelo, José P. Pombal Jr., Hussam Zaher, Taran Grant, Guarino Colli, Fernanda Werneck, Ariane Silva, Marcelo Menin, Marcelo J. Sturaro, Marinus Hoogmoed, Teresa C. S. Ávila Pires, Reuber A. Brandão, Natan Maciel, Paulo C. A. Garcia, André Pansonato, Joice Farias, Priscila Azarak, Diego J. Santana, Sarah Mângia, por terem me recebido como curadores ou funcionários de coleções zoológicas e/ou nos municípios onde residem e oferecendo infraestrutura e companhia em campo. À Manoela W. Cardoso (Museu Nacional do Rio de Janeiro, MNRJ) pelo envio de fotografias e medidas dos síntipos de L. intermedius; Ned Gilmore (Academy of Natural Sciences of Philadelphia, ANSP) pelo envio de fotografias e medidas do holótipo L. brevipes. Ao programa de pós-graduação em Biologia Comparada pela concessão do prazo extrarregular. Agradecimentos especiais à secretária do programa de pós-graduação, Vera C. C. de Lucca, pelo exemplo de diligência, envolvimento, e profissionalismo. Graças a ela, muitos (mais) quilômetros de viagem foram evitados. Ao curador das coleções zoológicas de vertebrados da Universidade Federal de Uberlândia, Douglas S. Riff, pelo acesso à coleção e infraestrutura da sala