Enero-Junio De 2021 • ISSN 0120-0739

Vol. 24(1) • Bogotá-Colombia • Enero-junio de 2021 IMAGED BASED IDENTIFICATION OF COLOMBIAN VARIACIÓN DE BIOMASA EN UN PERIODO DE VEINTIÚN TIMBERS USING THE XYLOTRON: A PROOF OF CONCEPT AÑOS EN UN BOSQUE ATLÁNTICO DEL ALTO PARANÁ INTERNATIONAL PARTNERSHIP (PARAGUAY) Identiﬁcación de maderas colombianas utilizando el Xylotron: Biomass variation over a twenty-one years period in an Prueba de concepto de una colaboración internacional Upper Parana Atlantic Forest, Paraguay Rafael Arévalo, Esperanza N. Pulido, Juan F. Solórzano G., Victoria Rika Kubota, Rubén Darío Caballero González, Richard Soares, Flavio Ruf natto, Prabu Ravindra, Aracery Elizabeth Fernández Lomaquiz Alex C. Wiedenhoeft MODELAMIENTO DE LA PRODUCTIVIDAD DE GMELINA ANÁLISIS PERCEPTUAL DEL PROCESO DE TRANSFERENCIA ARBOREA CON BASE EN VARIABLES BIOFÍSICAS Y DE DE CONOCIMIENTO EN MADERAS A INSTITUCIONES EN RODAL COSTA RICA Modeling the productivity of Gmelina arborea Roxb. using Perceptual analysis of the process of transfer of knowledge in biophysical and stand variables woods to institutions in Costa Rica Alonso Barrios Trilleras, Ana Milena López Aguirre, Lupita Vargas-Fonseca, Juan Carlos Valverde, Camila Andrea Báez Aparicio Diego Camacho-Cornejo, Cinthya Salas-Garita, IDENTIFICACIÓN DE VACÍOS DE INVESTIGACIÓN APLICA- Alexander Berrocal-Jiménez 07 39 Publicación de la Facultad del Medio Ambiente y Recursos Naturales - Proyecto Curricular de Ingeniería Forestal • ISSN 0120-0739 DA PARA RESTAURAR ECOSISTEMAS TERRESTRES EN Universidad Distrital Francisco José de Caldas PREDICCIÓN DE BIOMASA Y CARBONO EN PLANTACIO- COLOMBIA 120 - NES CLONALES DE TECTONA GRANDIS L.F. Identifying gaps of applied research to restore terrestrial 0 Biomass and carbon prediction in clonal plantations of ecosystems in Colombia Tectona grandis L.f. Juan Garibello, Laura Riaño, Julián Cuellar,

William Fonseca González, Carlos Ávila Arias, José Ignacio Barrera-Cataño, Wilson Ramírez • ISSN

Rafael Murillo Cruz, Marilyn Rojas Vargas 1 EVALUACIÓN DE LA TRAYECTORIA DE LA RESTAURACIÓN BIOMASA AÉREA DE FAMILIAS BOTÁNICAS EN UN EN UN BOSQUE ANDINO A TRAVÉS DE REDES MUTUALIS- BOSQUE SIEMPREVERDE PIEMONTANO SOMETIDO A TAS DE DISPERSIÓN DE SEMILLAS GRADOS DE INTERVENCIÓN Evaluation of the restoration trajectory of an Andean forest Aerial biomass of botanical families in piedmont evergreen through seed dispersal mutualistic networks forest subject to intervention levels Biomasa aérea de familias Astrid Ramírez y Angela Parrado-Rosselli botánicas Yudel García-Quintana, Yasiel Arteaga-Crespo, EL BOSQUE SECO TROPICAL (BS-T) EN CUNDINAMARCA,

Bolier Torres-Navarrete, Carlos Bravo-Medina, COLOMBIA: APROXIMACIÓN DESDE EL ENFOQUE DE Enero-junio de 20 2

Marco Robles-Morillo SERVICIOS ECOSISTÉMICOS • The Tropical Dry Forest (TDF) in Cundinamarca, Colombia: An Approach from the Ecosystem Services Perspective

Luis Mario Cárdenas-Camacho, Sebastián Díaz, Wilson Gómez 24 (1)

Anaya, John Eduard Rojas-Rojas, René López-Camacho ol . •V Forestal a omb i a Co l Revist Universidad Distrital Francisco José de Caldas Facultad del Medio Ambiente y Recursos Naturales Colomb. For. Volumen 23 Número 2. Bogotá, D.C. Julio-Diciembre de 2020 ISSN 0120-0739 Publicación semestral

Editor Grupo de árbitros del presente número René López Camacho, Ph.D(c). Alicia Calle Díaz, Ph.D. Universidad Distrital Francisco José de Caldas. Colombia. CIPAV. Colombia Carlos Sanquetta, Ph.D. Comité editorial Universidad Federal de Paraná. Brasil Beatriz Salgado Negret, Ph.D. Héctor Barrero Medel, Ph.D. Universidad Nacional de Colombia. Colombia. Universidad de Pinar del Río. Cuba Hernando Vergara Varela, Ph.D. Esteban Galeano Gómez, Ph.D. Universidad del Cauca. Colombia Universidad de Alberta. Canadá. Horacio Gilabert Peralta, Ph.D. Andrés Avella Muñoz, Ph.D. Ponti cia Univeridad Católica de Chile. Chile Universidad Distrital Francisco José de Caldas. Colombia. Jeimy Blanco Florez. Ph.D. Camila Pizano, Ph.D. Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible, Colombia Universidad Icesi. Colombia. Juan Carlos Tamarit Urias. Ph.D. Carlos Alfonso Zafra Mejía, Ph.D. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, México Universidad Distrital Francisco José de Caldas. Colombia. Karim Musálem, Ph.D. Julio Eduardo Beltrán Vargas, Ph.D. World Wildlife Fund. Paraguay Gestión Universidad Distrital Francisco José de Caldas. Colombia. Marcia Carolina Muñoz, Ph.D. Universidad de La Salle. Colombia Nelly Rodríguez Eraso, Ph.D. Universidad Nacional de Colombia. Colombia. Oscar Alberto Aguirre Calderón, Ph.D. Universidad Autónoma de Nuevo León. México Olga Patricia Pinzón, Ph.D. Universidad Distrital Francisco José de Caldas. Colombia. Patricia Vega Gutiérrez, Ph.D. Universidad Estatal de Oregón. Estados Unidos de América René López Camacho, Ph.D(c). Paula Meli, Ph.D. Universidad Distrital Francisco José de Caldas. Facultad de Medio Ambiente y Recursos Naturales. Universidad de La Frontera. Chile Indexación Colombia. Rooel Campos Rodríguez, Ph.D. Tecnológico de Costa Rica. Costa rica Preparación editorial y diseño Centro de Investigaciones y Desarrollo Cientí co / Universidad Distrital Francisco José de Caldas Silvana Nisgoski, Ph.D. Universidad Federal de Paraná. Brasil Coordinación editorial-CIDC Comité cientí co Fernando Piraquive Antoine Cleff, Ph.D. Universidad de Ámsterdam. Holanda. Corrección de estilo para español Catalina Segura, Ph.D. Fabián Gullaván Oregon State University. Estados Unidos de América. Felipe Bravo Oviedo, Ph.D. Corrección de estilo en inglés Universidad de Valladolid. España. Esteban Galeano Gómez, Ph.D. Guillermo Trincado, Ph.D. Universidad de Alberta. Canadá. Universidad Austral de Chile. Chile. Jesús Orlando Rangel, Ph.D. Fotografía de la Cubierta Universidad Nacional de Colombia. Colombia. Carlos Eduardo Maya Muñoz, LF. Jorge Ignacio del Valle, Ph.D. Universidad Nacional de Colombia. Colombia. Nombre: Per les de los andes Ubicación: San Félix, Salamina, Caldas. Joseph W. Veldman, Ph.D. Universidad Estatal de Iowa. Estados Unidos de América. Pablo Stevenson, Ph.D. Diagramación electrónica y diseño de cubierta Universidad de los Andes. Colombia. Andrés Mauricio Enciso Sandra Rodríguez Piñeros, Ph.D. Universidad Autónoma de Chihuahua. México.

Universidad Distrital Francisco José de Caldas, sede Vivero – Avenida Circunvalar – Venado de Oro, Bogotá, Colombia. Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Sede Vivero – Avenida Circunvalar – Venado de Oro, Bogotá, Colombia. Correo electrónico: [email protected] Correo electrónico: [email protected] Portal web: http://revistas.udistrital.edu.co/ojs/index.php/colfor Portal web: http://revistas.udistrital.edu.co/ojs/index.php/colfor

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Artículos de Investigación Científica y Tecnológica

IMAGED BASED IDENTIFICATION OF COLOMBIAN TIMBERS USING THE XYLOTRON: A PROOF OF CONCEPT INTERNATIONAL PARTNERSHIP 5 Identificación de maderas colombianas utilizando el Xylotron: Prueba de concepto de una colaboración internacional Rafael Arévalo, Esperanza N. Pulido, Juan F. Solórzano G., Richard Soares, Flavio Ruffinatto, Prabu Ravindra, Alex C. Wiedenhoeft ANÁLISIS PERCEPTUAL DEL PROCESO DE TRANSFERENCIA DE CONOCIMIENTO EN MADERAS A INSTITUCIONES EN COSTA RICA 17 Perceptual analysis of the process of transfer of knowledge in woods to institutions in Costa Rica Lupita Vargas-Fonseca, Juan Carlos Valverde, Diego Camacho-Cornejo, Cinthya Salas-Garita, Alexander Berrocal-Jiménez PREDICCIÓN DE BIOMASA Y CARBONO EN PLANTACIONES CLONALES DE Tectona Grandis L.F. 31 Biomass and carbon prediction in clonal plantations of Tectona grandis L.f. William Fonseca González, Carlos Ávila Arias, Rafael Murillo Cruz, Marilyn Rojas Vargas BIOMASA AÉREA DE FAMILIAS BOTÁNICAS EN UN BOSQUE SIEMPREVERDE PIEMONTANO SOMETIDO A GRADOS DE INTERVENCIÓN 45 Aerial biomass of botanical families in piedmont evergreen forest subject to intervention levels Biomasa aérea de familias botánicas Yudel García-Quintana, Yasiel Arteaga-Crespo, Bolier Torres-Navarrete, Carlos Bravo-Medina, Marco Robles-Morillo VARIACIÓN DE BIOMASA EN UN PERIODO DE VEINTIÚN AÑOS EN UN BOSQUE ATLÁNTICO DEL ALTO PARANÁ (PARAGUAY) 60 Biomass variation over a twenty-one years period in an Upper Parana Atlantic Forest, Paraguay Victoria Rika Kubota, Rubén Darío Caballero González, Aracery Elizabeth Fernández Lomaquiz MODELAMIENTO DE LA PRODUCTIVIDAD DE Gmelina Arborea CON BASE EN VARIABLES BIOFÍSICAS Y DE RODAL 71 Modeling the productivity of Gmelina arborea Roxb. using biophysical and stand variables Alonso Barrios Trilleras, Ana Milena López Aguirre, Camila Andrea Báez Aparicio IDENTIFICACIÓN DE VACÍOS DE INVESTIGACIÓN APLICADA PARA RESTAURAR ECOSISTEMAS TERRESTRES EN COLOMBIA 88 Identifying gaps of applied research to restore terrestrial ecosystems in Colombia Juan Garibello, Laura Riaño, Julián Cuellar, José Ignacio Barrera-Cataño, Wilson Ramírez EVALUACIÓN DE LA TRAYECTORIA DE LA RESTAURACIÓN EN UN BOSQUE ANDINO A TRAVÉS DE REDES MUTUALISTAS DE DISPERSIÓN DE SEMILLAS 108 Evaluation of the restoration trajectory of an Andean forest through seed dispersal mutualistic networks Astrid Ramírez y Angela Parrado-Rosselli ANÁLISIS PARTICIPATIVO DE SERVICIOS ECOSISTÉMICOS EN UN ÁREA PROTEGIDA DEL BOSQUE SECO TROPICAL (BS-T), COLOMBIA 123 Participatory analysis of ecosystem services in a protected area of the tropical dry forest (TDF), Colombia Luis Mario Cárdenas-Camacho, Sebastián Díaz, Wilson Gómez Anaya, John Eduard Rojas-Rojas, René López-Camacho DECLARACIÓN DE BUENAS PRÁCTICAS EDITORIALES Y NORMAS ÉTICAS DE COLOMBIA FORESTAL 157 INSTRUCCIONES PARA LOS AUTORES 160 ARTÍCULOS DE INVESTIGACIÓN CIENTÍFICA Y TECNOLÓGICA

Publicación de la Facultad del Medio Ambiente y Recursos Naturales - Proyecto Curricular de Ingeniería Forestal revistas.udistrital.edu.co/ojs/index.php/colfor/index

Artículo de investigación Imaged based identification of colombian timbers using the xylotron: A proof of concept international partnership

Identificación de maderas colombianas utilizando el Xylotron: Prueba de concepto de una colaboración internacional

Rafael Arévalo1,2* , Esperanza N. Pulido R.3 , Juan F. Solórzano G.3 , Richard Soares2, Flavio Ruffinatto4, Prabu Ravindran1,2, and Alex C. Wiedenhoeft1,2,5,6,7

Arévalo, R., Pulido R., E. N., Solórzano G., J, F, Soares, R., Ruffinatto, F., Ravindran, P. and Windenhoeft, A. C. (2021). Imaged based identification of colombian timbers using the xylotron: A proof of concept international partnership. Colombia Forestal, 24(1), 5-16

Recepción: 20 de julio 2020 Aprobación: 02 de noviembre 2020

Abstract We conclude that field testing and advanced foren- Field deployable computer vision wood identifi- sic and machine learning training are the next lo- cation systems can be relevant in combating ille- gical steps. gal logging in the real world. This work used 764 Key words: Deep learning, Forensic wood ana- xylarium specimens from 84 taxa to develop an tomy, Machine Learning, Transfer learning, Wood image data set to train a classifier and identify 14 identification. commercial Colombian timbers. We took images of specimens from various xylaria outside Colom- Resumen bia, trained and evaluated an initial identification Sistemas de identificación automatizada de made- model and then collected additional images from ras pueden fortalecer la lucha contra el tráfico ilegal a Colombian xylarium (BOFw) and incorporated de maderas. Este trabajo utilizó 764 especímenes de these images to refine and produce a final model. xilotecas, correspondientes a 84 taxones, para desa- The specimen classification accuracy of this final rrollar un modelo de identificación para 14 especies model was ~ 97%, which demonstrates that inclu- comerciales de Colombia. Se comenzó colectando ding local specimens can augment the accuracy imágenes de especímenes provenientes de xilotecas and reliability of the XyloTron system. Our study fuera de Colombia, que se utilizaron para entrenar demonstrates the first deployable computer vision y evaluar un modelo inicial. Se colectaron imágenes model for wood identification in Colombia, which adicionales provenientes de una xiloteca Colombia- is developed on a timescale of months rather than na (BOFw), que se utilizaron para refinar y producir years by leveraging on international cooperation. el modelo final. La capacidad de reconocimiento de

1 Department of Botany, University of Wisconsin, Madison, WI 53706, USA. 2 Center for Wood Anatomy Research, USDA Forest Service, Forest Products Laboratory, Madison, WI 53726, USA. 3 Facultad de Medio Ambiente y Recursos Naturales, Universidad Distrital Francisco Jose de Caldas, Bogotá D.C., Colombia. 4 DISAFA, University of Torino, Largo Paolo Braccini 2, 10095 Grugliasco (TO), Italy. 5 Department of Forestry and Natural Resources, Purdue University, USA. 6 Departamento de Ciências Biolôgicas (Botânica), Universidade Estadual Paulista – Botucatu, Brasil. 7 Department of Sustainable Bioproducts, Mississippi State University, Starkville, MS, USA. * Correspondencia: [email protected] https://doi.org/10.14483/2256201X.16700

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 5-16 [ 5 ] Imaged based identification of colombian timbers using the xylotron: A proof of concept international partnership

Arévalo, R., Pulido R., E. N., Solórzano G., J, F, Soares, R., Ruffinatto, F., Ravindran, P. and Windenhoeft, A. C.

este modelo fue del ~97%, demostrando que incluir internacional. Concluimos que pruebas en campo y muestras locales aumenta la precisión y confiabili- capacitación forense y en aprendizaje automatiza- dad del sistema [XyloTron]. Este estudio presenta el do, son los siguientes pasos lógicos a seguir. primer modelo de vision computarizada para iden- Palabras clave: Anatomía forense de madera, Apren- tificación de maderas en Colombia, desarrollado dizaje profundo, Aprendizaje automatizado, Identi- en una escala de tiempo corta y bajo cooperación ficación de madera, Transferencia de aprendizaje.

INTRODUCTION a shipment based on a reported commercial or common name used in the region. Unlawful ope- It has been estimated that more than 40% of rators typically falsify paperwork, claiming that wood production in Colombia emanates from ille- the wood in a shipment is of lower value species gal sources (WWF-Colombia, 2013). In a coun- when, in reality, the shipment contains higher-va- try where 52% of the area is occupied by natural lue/endangered and (sometimes) superficially forests and in which illegal logging is one of the similar species. The only way to detect such a principal drivers of deforestation (IDEAM, 2020), fraud is to inspect a shipment and make provi- extraction and commercialization of wood gene- sional identification of the wood to determine if rates a significant environmental and socioecono- it is consistent with information provided on the mic impact and is an explicit threat to biodiversity paperwork. To make the greatest impact in pre- through habitat loss. To guarantee legality of forest venting illegal trade, these inspections of wood products supply chain, it is necessary to obtain must take place in uncontrolled environmental official permits and authorizations from Regio- conditions (i.e. at the point of harvest, in a lum- nal Environmental Authorities that enforce natio- ber mill and at the port of shipment) in a matter nal standards that governing the use, management, of seconds to establish probable cause for seizu- transport and sale of forest products. In addition, re, detention and further forensic analyses, or re- Colombia has been developing wood identifica- lease the consignment into trade as compliant. If tion tools for commercial timbers (Covima, 2020; possible, specimens from a detained consignment Especies Maderables, 2016; López Camacho et al., should be subjected to further forensic analysis 2014; WWF-Colombia, 2013) and implementing in a laboratory using genetic/microscopy/spectral policies and initiatives (e.g. Operation Artemisa) techniques to enable a legally valid identification that would ensure that forests are protected and (Dormontt et al., 2015). wood and wood-derived products are legally sour- In Colombia, as in most of the world, if any field ced. Compliance with and enforcement of inter- screening of timber is undertaken at all, then it is national and local laws for legal wood products human-based, with customs, environmental and depend, in part, on the rapid and reliable identifi- police authorities requiring significant training and cation of wood to validate claims of legality (Wie- regular practice in the use of traditional wood ana- denhoeft et al., 2019). Such technical or forensic tomical identification methods to achieve a useful expertise in turn hinges on the design, validation level of proficiency. Unfortunately, there is a sig- and deployment of robust scientific wood foren- nificant dearth of such human expertise and lack sic pipelines to identify timber and combat fraud of infrastructure in most control and surveillan- throughout the supply chain (Lowe et al., 2016). ce posts to perform accurate and reliable identi- In a typical scenario, when environmental fications. Consequently, field screening of timber authorities inspect wood in trade, they evaluate more often relies on subjective evaluation of few

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 5-16 [ 6 ] Imaged based identification of colombian timbers using the xylotron: A proof of concept international partnership

Arévalo, R., Pulido R., E. N., Solórzano G., J, F, Soares, R., Ruffinatto, F., Ravindran, P. and Windenhoeft, A. C. and often poorly defined characteristics of wood, MATERIALS AND METHODS such as color/appearance, grain/texture, luster and odor—with no reference to anatomical features of The transverse surface of specimens from 14 ge- the wood. The lack of sufficient human expertise nera (84 taxa, 764 specimens) from xylaria at compared to the demand for timber screening is USDA Forest Products Laboratory (MADw and a major bottleneck in ensuring legal timber tra- SJRw), Wood Laboratory of the Universidad Dis- de and has established the clear need for reliable trital Francisco José de Caldas (BOFw), Tervuren field-deployable wood identification technologies wood collection (Tw) and Xiloteca Dr. Calvino (Wiedenhoeft et al., 2019). Mainieri, Instituto de Pesquisas Tecnologicas do Computer vision-based wood identification is Estado de São Paulo (BCTw) were polished using an attractive technology for the development of progressively finer-grit sandpapers (240, 400, quick, reliable and field-deployable tools for field 600, 800, 1000 and 1500) using compressed air screening of wood (de Andrade et al., 2020; Fil- and adhesive tape to, as much as possible, remo- ho et al., 2014; Hermanson and Wiedenhoeft, ve dust from the cell lumina between each grit. 2011; Khalid et al., 2008; Ravindran et al., 2018; Imaging of polished surfaces was done using the Souza et al., 2020). The availability of afforda- XyloTron (Ravindran et al., 2020), a macroscopic ble, open source, field-deployable, field tested imaging and computer vision system was used for and image-based wood identification platforms the wood identification. Each image (with dimen- (Ravindran et al., 2020) with identification accura- sions 2048 × 2048 pixels) shows 6.35 × 6.35 mm cies that match or exceed those of other expensi- of tissue. Details of the selected taxa and image ve technologies (Ravindran & Wiedenhoeft, 2020) dataset are provided in table 1 and Appendix 1, have further established the potential of computer respectively. Species level identification for the vision-based systems as effective and scalable field selected taxa was not required (and not possible), screening technologies, especially in human-me- hence the 4108 images from the 84 taxa were ca- diated contexts. tegorized into 14 genus-level classes for machine In this project, we trained a macroscopic ima- learning purposes. The image dataset was separa- ge-based identification model of fourteen com- ted into a training and testing set, such that 80% mercially important Colombian timbers for use in of the specimens in the dataset contributed ima- conjunction with the XyloTron system (Ravindran ges to the training data only, while the remaining et al., 2020). Our data collection and model de- 20% of specimens contributed images to the tes- velopment was done as part of a World Wildlife ting set only. The mutual exclusivity between the Fund (WWF)-funded international partnership to training and testing data at the specimen level (as develop new technology, knowledge and metho- opposed to just the image level) prevents the neu- dologies that can support capacity building for ral network from learning features to identify the timber tracking and timber forensics in the Colom- individual specimens, thereby making accuracy bian timber market. The pilot study described here of the trained model more informative of its re- yields valuable insights into how an international al-world wood identification performance. cooperation can develop a deployable solution to We trained and evaluated a convolutional neu- a real-world problem on a timescale of months ral network (CNN) that comprise a ResNet (He et rather than years. To the best of our knowledge, al., 2016) backbone pre-trained on the ImageNet this is the first report on using a computer vision/ dataset (Russakovsky et al., 2015) with a custom machine learning model for wood identification classifier head using transfer learning (Pan & Yang, in Colombia. 2010) to classify images of the transverse surfaces

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 5-16 [ 7 ] Imaged based identification of colombian timbers using the xylotron: A proof of concept international partnership

Arévalo, R., Pulido R., E. N., Solórzano G., J, F, Soares, R., Ruffinatto, F., Ravindran, P. and Windenhoeft, A. C.

of wood into 14 genus-level classes. Random pat- To evaluate the specimen classification accura- ches (with dimensions 2048 × 768 pixels) were ex- cy of the trained CNN, we computed the predicted tracted from the training set images, down-sampled label of a specimen as the majority label from the by a factor of 4 and inputted in the network in mi- predictions on its individual images (Ravindran & ni-batches of size 16. Our data augmentation stra- Wiedenhoeft, 2020). If, for instance, a specimen of tegy included horizontal and vertical reflections, Cedrelinga has 13 images in the test data set and rotations and cutout (Devries & Taylor, 2017). The 7 of the images are predicted as Cedrelinga and 6 training methodology and hyperparameter settings are predicted as Parkia, the label prediction for the used were similar to those used in prior works (Ra- specimen will be Cedrelinga. To arrive at an overall vindran et al., 2019; Ravindran et al., 2020; Ravin- accuracy, the number of correctly predicted speci- dran & Wiedenhoeft, 2020). mens was divided by the total number of specimens.

Table1. List of taxa included in this study

Genus Species Synonyms Campnosperma C. panamense Standl. Cariniana C. domestica (Mart.) Miers C. pyriformis Miers Cedrela C. odorata L. Cedrelinga C. cateniformis (Duce) Ducke Erisma E. uncinatum Warm. Eschweilera E. albiflora(DC.) Miers E. pachysepala E. amazonica R. Knuth E. cf. atropetiolata S.A.Mori E. coriacea (DC.) S.A.Mori E. juruensis R. Knuth E. micrantha (O.Berg.) Miers E. polyantha E. parvifolia Mart. ex DC. E. krukovii E. pedicellata (Rich.) S.A.Mori E. longipes E. rhododendrifolia (R.Knuth) A.C.Sm. Humiriastrum H. procerum (Little) Cuatrec. Ocotea O. aciphylla (Nees & Mart.) Mez O. costulata O. canaliculata (Rich.) Mez O. caracasana (Nees) Mez O. cymbarum Kunth O. barcellensis O. diospyrifolia (Meisn.) Mez O. fasciculata (Nees) Mez O. floribunda(Sw.) Mez O. fragrantissima Ducke O. glomerata (Nees) Mez O. longifolia Kunth Parkia P. multijuga Benth. P. paraensis Ducke P. velutina Benoist Pouteria P. cuspidata (A.DC.) Baehni P. guianensis Aubl. P. hispida Eyma P. solimoesensis P. macrocarpa (Mart.) D.Dietr. P. macrophylla (Lam.) Eyma

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Arévalo, R., Pulido R., E. N., Solórzano G., J, F, Soares, R., Ruffinatto, F., Ravindran, P. and Windenhoeft, A. C.

Genus Species Synonyms P. torta (Mart.) Radlk. P. torta subsp. glabra T.D.Penn P. gutta P. trilocularis Cronquist Qualea Q. acuminata Spruce ex Warm. Q. albifloraWarm. Q. paraensis Ducke Q. wittrockii Malme Rhizophora R. mangle L. Virola V. bicuhyba (Schott) Warb. V. calophylla (Spruce) Warb. V. calophylloidea Markgr. V. carinata (Spruce ex Benth.) Warb. V. elongata (Benth.) Warb. V. flexuosaA.C. Sm. V. gardneri (A.DC.) Warb. V. guatemalensis (Hemsl.) Warb. V. koschnyi Warb. V. loretensis A.C. Sm. V. macrocarpa A.C. Sm. V. michelii Heckel V. melinonii V. mollissima (Poepp. ex A.DC.) Warb. V. multicostata Ducke V. multinervia Ducke V. officinalis Warb. V. oleifera (Schott) A.C.Sm. Bicuiba oleifera V. pavonis (A.DC.) A.C.Sm. V. sebifera Aubl. V. surinamensis (Rol. ex Rottb.) Warb. Myristica gracilis V. venosa (Benth.) Warb. Vochysia V. cayennensis Warm. V. cf. ferruginea Mart. V. densifloraSpruce V. ferruginea Mart. V. floribundaMart. V. guatemalensis Donn.Sm. V. hondurensis V. guianensis Aubl. V. melinonii V. inundata Ducke V. laurifolia Warm. V. maxima Ducke V. obidensis (Huber ex Ducke) Ducke V. obscura Warm. V. rufescens W.A. Rodrigues V. speciosa Warm. V. splendens Spruce ex Warm. V. surinamensis Stafleu V. thyrsoidea Pohl V. tomentosa (G.Mey) DC. V. vismiifolia Spruce ex Warm.

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Arévalo, R., Pulido R., E. N., Solórzano G., J, F, Soares, R., Ruffinatto, F., Ravindran, P. and Windenhoeft, A. C.

RESULTS in USA, test it in Colombia, improve it with additional data from Colombia’s wood collections and The specimen classification accuracy was 97.3%. then develop the final model we present here. The specimen confusion matrix is shown in figu- The accuracy of the model presented here (figure 1, and a total of four specimens were misclas- re 1) greatly exceeds the average accuracy and re- sified. The XyloTron, without any optimization for liability of wood identification experts working in a computational performance, requires approxima- laboratory setting, as shown in a recent survey con- tely 2–3 seconds of computational time on a conducted in USA (Wiedenhoeft et al., 2019). We are sumer laptop for each image identification, when not aware of any country with trained field person- used in the field. nel able to separate these woods with few misclas- sifications. Only three class-pairs of woods were confused: Cedrelinga-as-Parkia, Qualea-as-Vochy- DISCUSSION sia, and Virola-as-Ocotea. Cedrelinga and Parkia (figure 2, top) have si- This project developed a highly accurate, machi- milar tangential vessel diameter and vessel den- ne-learning based wood identification model that sity and both have vasicentric to lozenge aliform can/or should be used to improve timber trade in parenchyma. It is interesting to note that a model Colombia. This goal, in the span of less than one incorporating UV illumination (Ravindran et al., year, was established with thanks to a strong in- 2020) would separate this class-pair, since Ce- ternational collaboration and partnership. Wor- drelinga heartwood is fluorescent and Parkia is king together, we were able to build a pilot model not. Qualea and Vochysia (figure 2, middle) have

Figure 1. Specimen confusion matrix for the XyloTron wood identification model of 14 Colombian timbers. Overall accuracy was 97.3%. Four specimens were misclassified within three different class-pairs.

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Arévalo, R., Pulido R., E. N., Solórzano G., J, F, Soares, R., Ruffinatto, F., Ravindran, P. and Windenhoeft, A. C.

macroscopically similar ray widths and abundan- rays that appear as dark dots on the tangential sur- ce, as well as lozenge aliform to short confluent face, whereas Ocotea lacks them. parenchyma and indeed even in the laboratory. To make better use of the advances from this Moreover, using full light microscopic identifica- project, the next logical step would be to conduct tion, it can be challenging to separate these genera a robust field test of the model in Colombia—at (Quirk, 1980). Virola and Ocotea (Figure 2, bot- markets, lumber yards and at other points of tra- tom) are both somewhat macroscopically similar de control. This would necessitate validation of the woods, without any evident characters from the XyloTron’s field results by expert human evalua- transverse surface to separate the two. If tangential tors, ideally by forensic wood identification in the surfaces were added to XyloTron models, the sepa- laboratory. It would also be a powerful capacity ration of this class-pair would presumably become building exercise for several Colombian colleagues certain, since Virola has tanniferous tubes in the to make a research visit to the Center for Wood Anatomy Research (CWAR) in order to engage in a robust program of advanced training in wood anatomy and machine learning, which are the two sets of expertise needed to adopt and adapt the Xylo- Tron for the Colombian context. With field performance data and increased in-country knowledge of the design, function and machine learning model used by the XyloTron, we could determine the most efficient way to use resources to expand the breadth of Colombian taxa identifiable by the XyloTron.

CONCLUSIONS

With the right partnership, it is possible to develop, implement and complete a machine vision wood identification project with the potential to streng- then control mechanisms for trade and commercialization of wood in the country of origin and within a timescale of months rather than years. This is the first report of such an efficient program of work with a highly accurate machine vision wood identification model as a result. Our identification model had in silico accuracy greater than 97%, an accuracy far higher than any, but by the best foren- Figure 2. XyloTron images of the pair (top, middle and sic experts in a laboratory setting. bottom) of true class (left) and predicted class (right) Field testing of the model and verification of for each of the three class-pair misidentifications in the the model’s results by laboratory testing is a critical model. next step, ideally followed by a research sabbati- cal in CWAR to expand knowledge on XyloTron Note that, for each class-pair, the wood anatomical patterns seen with the XyloTron are similar. operation and development. With this enhanced

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Arévalo, R., Pulido R., E. N., Solórzano G., J, F, Soares, R., Ruffinatto, F., Ravindran, P. and Windenhoeft, A. C.

capacity, it will be possible to establish best practi- Dormontt, E.E., Boner, M., Braun, B., Breulmann, G., ces for how best to expand the breadth of Colom- Degen, B., Espinoza, E., Gardner, S., Guillery, P., bian woods identifiable by the XyloTron. Hermanson, J.C., Koch, G., Lee, S.L., Kanashi- ro, M., Rimbawanto, A., Thomas, D., Wiedenho- eft, A.C., Yin, Y., Zahnen, J. & Lowe, A.J. (2015). ACKNOWLEDGMENTS Forensic timber identification: It’s time to integra- te disciplines to combat illegal logging. Biological This publication resulted from research supported Conservation, 191, 790–798. by the World Wildlife Fund (WWF) through their Especies Maderables 2. (2016). Kudos Ltda. (V.0.1.3) WWF-US Innovation Funds. Special thanks to A. [mobile software] Smith at WWF-US and M. Pacheco at WWF-Co- Filho P.L.P., Oliveira L.S., Nisgoski S. & Britto A.S. lombia for their support throughout the different (2014). Forest species recognition using macrosco- phases of this project. We thank the anonymous pic images. Machine Vision and Applications, 25, reviewers whose comments helped to improve and 1019–1031. clarify this manuscript. https://doi.org/10.1007/s00138-014-0592-7 He K., Zhang X., Ren S. & Sun J. (2016). Deep residual learning for image recognition. En: Proceedings of CONTRIBUTION BY AUTHOR the IEEE Conference on Computer Vision and Pat- tern Recognition (CVPR), pp. 770-778. R.A. and A.C.W. initiated the project. P.R. develo- Hermanson J.C. & Wiedenhoeft A.C. (2011). A brief re- ped the machine learning analyses. A.C.W., R.S. view of machine vision in the context of automated and R.A. conducted the forensic analysis of the wood identification systems. IAWA Journal, 32(2), wood and established the scope of the identifica- 233–250. tion models. E.N.P.R. and J.F.S.G. collected ima- IDEAM. (2020). Resultados de monito- ges from additional/new Colombian specimens. reo de deforestación, 2019. Retrieved from: R.A., R.S., F.R., and J.F.S.G. prepared samples for http://www.ideam.gov.co/documents/10182/10541 imaging and imaged the specimens. A.C.W. cura- 3996/presentacionbalancedeforestacion2019/7c9323fc- ted the collected data. P.R. and A.C.W. conducted d0a1-4c95-b1a1-1892b162c067 data analysis and synthesis. R.A., A.C.W., and P.R. Khalid M., Lee E.L.Y., Yusof R. & Nadaraj M. (2008). wrote the paper. All authors read, contributed, and Design of an intelligent wood species recognition approved the final manuscript. system. International Journal of Simulation System, Science and Technology, 9(3), 9–19. López Camacho R., Pulido Rodríguez E.N., González REFERENCES Martínez R.O., Nieto Vargas J.E. & Vásquez M.Y. (2014). Maderas. Especies comercializadas en el Covima. (2020). Minambiente. (V.2.9.4) [mobile territorio CAR. Guía para su identificación. Bogotá software] D.C.: Editorial Universidad Distrital Francisco José de Andrade, B.G., Basso, V.M. & de Figueiredo La- de Caldas. torraca, J.V. (2020). Machine vision for field-le- Lowe A.J., Dormontt E.E., Bowie M.J., Degen vel wood identification. IAWA Journal, 1-18. B., Gardner S., Thomas D., Clarke C., Rim- https://doi.org/10.1163/22941932-bja10001 bawanto A., Wiedenhoeft A.C., Yin Y. & Sasa- Devries, T. & Taylor, G.W. (2017). Improved regulariza- ki N. (2016). Opportunities for improved tion of convolutional neural networks with cutout. arXiv e-prints, abs/1708.04552.

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transparency in the timber trade through scien- 2019 Workshop on Machine Learning for the De- tific verification. BioScience, 66(11), 990–998. veloping World: Challenges and Risks of ML4D. https://doi.org/10.1093/biosci/biw129 arXiv:2001.00249. Pan S.J. & Yang Q. (2010). A survey on transfer learning. Ravindran P., Thompson B.J., Soares R.K. &Wiedenho- IEEE Transactions on Knowledge and Data Enginee- eft A.C. (2020) The XyloTron: Flexible, open-sour- ring, 22(10), 1345–1359. ce, image-based macroscopic field identification of Quirk J.T. (1980). Wood anatomy of the Vochysiaceae. wood products. Frontiers in Plant Science, 11, 1015. IAWA Bulletin, 1(4), 172–179. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.01015 Ravindran P. & Wiedenhoeft A.C. (2020) Com- Russakovsky O., Deng J., Su H., Krause J., Satheesh S., parison of two forensic wood identification Ma S., Huang Z., Karpathy A., Khosla A., Berns- technologies for ten Meliaceae woods: com- tein M., Berg A.C. & Fei-Fei L. (2015). ImageNet puter vision versus mass spectrometry. Wood large scale visual recognition challenge. Internatio- Science and Technology, 54(5), 1139–1150. nal Journal of Computer Vision, 115(3), 211–252. https://doi.org/10.1007/s00226-020-01178-1 Souza D.V., Santos J.X., Vieira H.C., Naide T.L., Nis- Ravindran P., Costa A., Soares R. & Wiedenhoeft A.C. goski S. & Oliveira L.E.S. (2020). An automatic re- (2018). Classification of CITES-listed and other cognition system of Brazilian flora species based on neotropical Meliaceae wood images using convo- textural features of macroscopic images of wood. lutional neural networks. Plant Methods, 14, 25. Wood Science and Technology, 54, 1065–1090. https://doi.org/10.1186/s13007-018-0292-9 Wiedenhoeft A.C., Simeone J., Smith A., Parker-Forney Ravindran P., Ebanyenle E., Ebeheakey A.A., Abban M., Soares R., Fishman A. (2019). Fraud and misre- K.B., Lambog O., Soares R., Costa A. & Wieden- presentation in retail forest products exceeds U. S. hoeft A.C. (2019). Image based identification of forensic wood science capacity. PLoS ONE, 14(7), Ghanaian timbers using the XyloTron: Opportu- e0219917. nities, risks and challenges. En: M. De-Arteaga, T. Afonja, A. Coston (eds.). Proceedings of NeurIPS

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WWF-Colombia-Programa SubregionalAmazonas Norte & Chocó Darién. (2013). Maderas de Colombia. Retrieved from: www.wwf.org.co/?213040/Maderas-de-Colombia Appendix 1. List of taxa included in this study with collection and voucher information: taxon [synon- ym]— xylarium accessions. Xylarium acronyms: BCTw = Xiloteca Dr. Calvino Mainieri, Instituto de Pes- quisas Tecnológicas do Estado de São Paulo S.A. - IPT, Sao Paulo, Brazil; FORIGw = Forestry Research Institute of Ghana, Kumasi, Ghana; MADw, SJRw = Forest Products Laboratory Wood Collection and Samuel J. Record Memorial Wood Collection, USDA Forest Service, Forest Products Laboratory, Madison, USA; Tw = Tervuren Xylarium, Royal Museum for Central Africa, Tervuren, Belgium; BOFw = Laboratorio de Maderas, Universidad Distrital Francisco José de Caldas (UDBC), Bogotá D.C., Colombia.

Campnosperma panamense Standl.—BCTw:19002; MADw:37946, 55237; BOFW:3463, 3464, 3465, 3466, 3467, 3476, 3477, 3478, 3479, 3503, 3504, 3505, 3506, 3507, 3508, 3509, 3510, 3511, 3515, 3519, 3521, 3522, 3525, 3528, 3529, 11346, 18466, 24842, 37946; SJRw:10500, 42731, 42964, 51609, 55237, 6770, 6924. Cariniana domestica (Mart.) Miers—MADw:18729. Cariniana pyriformis Miers— MADw:3911; MADw:10618, 21093, 30792, 3910, 3911, 3915; SJRw:1602, 3968, 414, 500; Tw:30211; BOFW:1082, 1500, 3480, 3481, 3482, 3483, 3484, 3485, 3486, 3487, 3488, 3489, 3490, 3516, 3523, 3526, 3527. Cedrela odorata L.—BCTw:10483, 11494, 12456, 13474, 15280, 16144, 16639, 16855, 17002, 17655, 18055, 20019, 5543, 8220, 9552, 9555; FORIGw:24; MADw:10357, 10615, 10773, 10901, 11062, 12357, 13785, 14786, 15031, 16010, 17649, 18448, 19052, 19355, 19685, 20551, 20564, 20742, 21569, 22016, 22229, 23066, 23116, 23209, 26495, 26506, 33880, 3591, 42297, 42711, 42726, 7145; SJRw:10658, 10834, 10902, 11248, 12438, 1308, 15676, 15871, 1928, 1929, 20074, 2051, 2167, 23951, 2942, 3035, 3134, 3277, 329, 32935, 33914, 34671, 34734, 349, 35041, 35164, 35994, 36522, 37954, 38455, 39509, 39628, 40783, 40907, 410, 411, 41170, 43372, 43613, 4378, 4763, 4765, 4780, 47899, 47902, 47904, 4993, 5109, 53579, 53611, 53763, 55162, 5947, 6661, 6835, 727, 7485, 7622, 7648, 7937, 825, 8455, 8901, 8995, 9527, 9614; BOFW:3468, 3469, 3470, 3471, 3472, 3473, 3474, 3475, 3491, 3492, 3493, 3494, 3495, 3496, 3497, 3524. Cedrelinga cateniformis (Duce) Ducke—BCTw:10938, 12515, 13374, 13485, 13583, 13916, 15074, 19683, 9944; MADw:13596, 14091, 22148, 22362, 25406, 37949, 46450, 46463; SJRw:20715, 37813, 37840, 37843, 37845, 43389, 43390, 43423, 48679, 49373, 52841; Tw:14000; BOFW:3501, 3514. Erisma uncinatum Warm.— BCTw:10074, 12514, 12778, 13129, 13396, 13431, 13481, 14015, 14153, 14154, 14155, 16038, 16542, 18639, 18968, 20028, 2123, 82, 8411; MADw:19108, 19282, 19285, 19294, 19574, 21481, 37956; SJRw:39610, 50577, 50932, 51781, 55661, 55686; Tw:20635; BOFW:3498, 3499, 3500. Eschweilera. albiflora (DC.) Miers [E. pachysepala]—MADw:12834; SJRW:37094. Eschweilera amazonica R. Knuth— MADw:48836. Eschweilera cf. atropetiolata S.A.Mori—MADw:32630. Eschweilera coriacea (DC.) S.A.Mori—MADw:19657, 30859, 30860, 30861, 30862, 30863; SJRw:35450, 36645, 36688, 45742, 45743, 45744. Eschweilera juruensis R. Knuth‑MADw:12460, 12497, 18646, 18771, 18776. Eschweilara micrantha (O.Berg.) Miers [E. polyantha]— MADw:12447, 12453, 30879; SJRw:36630, 36637. Eschwei- lara parvifolia Mart. ex DC. [E. krukovii]—MADw:12337, 12366, 18574, 18932; SJRw:36491, 36534. Es- chweilera pedicellata (Rich.) S.A.Mori [E. longipes]—MADW:45232. Eschweilera rhododendrifolia (R.Knuth) A.C.Sm‑— MADW:30880. Humiriastrum procerum (Little) Cuatrec.—BCTw:18508; MADw:10373, 10391, 10392, 17586, 22103; SJRw:40923, 40941, 40942, 43073, 43153, 4315301; BOFW:3517. Ocotea aciphylla (Nees & Mart.) Mez [O. costulata]—BCTw:16386, 11489, 16987; MADw:42778, 43348, 12552, 12683, 12813, 23414, 31112; SJRw:21617, 23632, 36752, 36913,

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 5-16 [ 14 ] Imaged based identification of colombian timbers using the xylotron: A proof of concept international partnership

Arévalo, R., Pulido R., E. N., Solórzano G., J, F, Soares, R., Ruffinatto, F., Ravindran, P. and Windenhoeft, A. C.

37067. Ocotea canaliculata (Rich.) Mez—BCTw:12523; MADw:311041. Ocotea caracasana (Nees) Mez—BCTw:9721. Ocotea cymbarum Kunth [O. barcellensis]—BCTw:13827; MADw:13171, 14052, 2520. Ocotea diospyrifolia (Meisn.) Mez—BCTw:12157. Ocotea fasciculata (Nees) Mez— BCTw:13818. Ocotea floribunda (Sw.) Mez—BCTW:7820. Ocotea fragrantissima Ducke—BCTw:12510, 14121; MADw:13388, 31120; SJRw:31952. Ocotea glomerata (Nees) Mez—BCTw:16406. Ocotea longifolia Kunth—MADw:45198, 48726. Parkia multijuga Benth—BCTw:10829, 11470, 12382, 13797; MADw:12417, 48781; SJRW:21333, 22759, 36595; Tw:34659; BOFW:1489. Parkia paraensis Ducke— BCTw:14095, 14096, 14097, 17236, 17245, 17254. Parkia velutina Benoist—BCTw:16356; MADw:31528, 46452. Pouteria cuspidata (A.DC.) Baehni—MADw:43378, 47594, 47596. Pouteria guianensis Aubl— BCTw:7821, 8952; MADw:20483, 21523, 23587, 23679. Pouteria hispida Eyma [P. solimoesensis] MADw:32128, 32221. Pouteria macrocarpa (Mart.) D.Dietr.—BCTw:10162, 6573. Pouteria macrophylla (Lam.) Eyma—BCTw:10045; MADw:5711, 6597, 7669. Pouteria torta (Mart.) Radlk.—MADw:12473, 12584, 32871. Pouteria torta subsp. glabra T.D.Penn [P. gutta]—MADw:2354, 23637, 32875. Pouteria trilocularis Cronquist—MADw:18697, 18716, 19022, 19040, 23674, 31747. Qualea acuminata Spruce ex Warm.—MADw:12846, 19280; SJRw:37111; BOFW:3451. Qualea albiflora Warm.—MADw:12133, 19281, 19559, 19620, 21417. Qualea paraensis Ducke—MADw:19263; SJRw:22737, 36735, 40096. Qua- lea wittrockii Malme—MADw:23384; SJRw:16789. Rhizophora mangle L.—MADw:10364, 10365, 10374, 10375, 10607, 11352, 13200, 13825, 22561, 24779, 33901, 36612, 7388; SJRw:10806, 12295, 1261, 16627, 17167, 19583, 1997, 21524, 22531, 37881, 40914, 40915, 40924, 40925, 42990, 46830, 55617, 55619, 5970, 6860, 8033, 9609; BOFW:3512, 3513, 3518. Virola bicuhyba (Schott) Warb.— BCTw:11622, 2640, 3901, 4633, 6067. Virola calophylla (Spruce) Warb.—SJRw:17504. Virola calophylloidea Markgr.—BCTw:13758; SJRw:36951. Virola carinata (Spruce ex Benth.) Warb.—BCTw:16334; SJRw:37114. Virola elongata (Benth.) Warb.—BCTw:13759, 16315; MADw:34033; SJRw:17937, 17946, 17968, 18020, 18040, 22069, 35591, 35639, 35760, 36573, 36778, 36947, 43203. Virola flexuosa A.C. Sm.—SJRw:36850. Virola gardneri (A.DC.) Warb.—BCTw:12008, 13666; SJRw:3256, 3504, 3948. Virola guatemalensis (Hemsl.) Warb.—SJRw:10659. Virola koschnyi Warb.—MADw:34049, 7374; SJRw:13289, 21477, 35025, 36392, 3679, 43478, 47889, 7604, 7801, 8829, 8838. Virola loretensis A.C. Sm.— SJRw:18155, 18212, 34139. Virola macrocarpa A.C. Sm.—SJRw:43245. Virola michelii Heckel [V. melinonii]—SJRw:32900, 47632, 47633, 47637; BCTw:16628, 16722. Virola molissima (Poepp. ex A.DC.) Warb.—SJRw:18098. Virola multicostata Ducke—BCTw:16319; SJRw:36919. Virola multinervia Du- cke—BCTw:16529; SJRw:21359. Virola officinalis Warb.—SJRw:18463. Virola oleifera (Schott) A.C.Sm. [Bicuiba oleifera]—SJRw:1945, 36061, 4708, 674. Virola pavonis (A.DC.) A.C.Sm.—BCTw:13749; SJRw:37121. Virola sebifera Aubl.—BCTw:13752, 16613, 17003; MADw:37900; SJRw:12281, 23889, 39680, 39936, 40831, 41178, 42820, 43461, 43736, 45178, 45179, 455, 46503, 51682, 6825. Virola surinamensis (Rol. ex Rottb.) Warb. [Myristica gracilis]—BCTw:16557, 16925, 5547; SJRw:10174, 1251, 21126, 21127, 32869, 35522, 41119, 41427, 44167, 45793, 47573, 50921, 55545, 23888 Tw:10985;. Vi- rola venosa (Benth.) Warb.—SJRw:36989. Virola sp.—BCTw:10874, 10877, 11213, 11239, 11466, 11614, 11615, 11973, 12801, 16289, 19631, 2898, 2914, 3273, 3505, 3610, 3615, 4079, 4744, 4794, 4969, 586, 6855, 6858, 7065, 9103, 9459, 9909; SJRw:15639, 18065, 1820, 18500, 20091, 2682, 36187, 38221, 38222, 43006, 43318, 43396, 45425, 47684, 52409, 6917. Vochysia cayennensis Warm.— BCTw:12771. Vochysia cf. ferruginea Mart.—MADw:14011. Vochysia densiflora Spruce— BCTw:12773. Vochysia ferruginea Mart.—BCTw:16159, 16644, 17787; MADw:17553, 17567, 18469, 23086, 23087, 23109, 23390, 23391, 23393, 23394, 32441, 37902, 37903, 37904, 42299, 5740;

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 5-16 [ 15 ] Imaged based identification of colombian timbers using the xylotron: A proof of concept international partnership

Arévalo, R., Pulido R., E. N., Solórzano G., J, F, Soares, R., Ruffinatto, F., Ravindran, P. and Windenhoeft, A. C.

SJRw:13269, 35585, 35705, 41990, 42965, 43017, 43139, 43219, 43458, 43462, 46818, 50980, 53826, 55240. Vochysia floribunda Mart.—BCTw:325; MADw:23392. Vochysia guatemalensis Donn.Sm. [V. hondurensis]—BCTw:2049; MADw:10799, 10825, 11496, 4099; MADw:7399, 10290, 16165, 16664, 16672, 18471, 23124, 23397, 2370, 33891, 36075, 36076; SJRw:3681, 3701, 8919, 668, 7412, 7569, 12008, 34840, 34877, 35119, 36402, 40836, 45629, 45630, 45777, 49487, 49495, 55242. Vochysia guianensis Aubl.[V. melinonii]—BCTw:12034, 12513, 12775, 15290, 16007, 16642, 17630, 7826, 9982, 11476, 17634; MADw:14788, 19575, 21370, 23396, 2371, 25408. Vochysia inundata Ducke— BCTw:16662. Vochysia laurifolia Warm—BCTw:12260, 24, 3627. Vochysia maxima Ducke—BCTw:11475, 12566, 14150, 16043, 17725. Vochysia obidensis (Huber ex Ducke) Ducke—BCTw:14147, 14148, 15210; MADW:23403. Vochysia obscura Warm.—BCTw:13272. Vochysia rufescens W.A. Rodrigues— BCTw:16309. Vochysia speciosa Warm.—BCTw:12776. Vochysia splendens Spruce ex Warm.— BCTw:16532 Vochysia surinamensis Stafleu —MADW:46658, 47571, 8461. Vochysia thyrsoidea Pohl—BCTw:14955, 15964. Vochysia tomentosa (G.Mey) DC.—BCTw:12086, 12772, 18699. Vochysia vismiifolia Spruce ex Warm.—BCTw:12033, 12656, 13969, 15093, 16053, 2862, 5015; MADw:21413, 23407, 23408; SJRw:38274, 44356. Vochysia sp.—BCTw: 83, 84, 327, 597, 2772, 3483, 3490, 3493, 3598, 4557, 4960, 5983, 6081, 8405, 9326, 9896, 11815, 12050, 13320, 13432, 13920, 13981, 16270, 19550, 19551.

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 5-16 [ 16 ] Publicación de la Facultad del Medio Ambiente y Recursos Naturales - Proyecto Curricular de Ingeniería Forestal revistas.udistrital.edu.co/ojs/index.php/colfor/index

Artículo de investigación Análisis perceptual del proceso de transferencia de conocimiento en maderas a instituciones en Costa Rica

Perceptual analysis of the process of transfer of knowledge in woods to institutions in Costa Rica

Lupita Vargas-Fonseca1 , Juan Carlos Valverde2* , Diego Camacho-Cornejo1 , Cinthya Salas-Garita1 , Alexander Berrocal-Jiménez1

Vargas-Fonseca, L., Valverde, J. C., Camacho-Cornejo, D., Salas-Garita, C. y Berrocal-Jiménez, A. (2021). Análi- sis perceptual del proceso de transferencia de conocimiento en maderas a instituciones en Costa Rica. Colombia Forestal, 24(1), 17-30.

Recepción: 23 de septiembre 2019 Aprobación: 19 de septiembre 2020

Resumen 50 %-50 % entre teoría-práctica; mientras la calidad Se analizó de forma perceptual la transferencia de debería ser 25 %-75 % teoría-práctica. conocimiento en tecnología de la madera en insti- Palabras clave: educación activa, educación pasiva, tuciones educativas estatales de Costa Rica. Se rea- aprendizaje, ciencias forestales. lizaron capacitaciones activo-pasivas en temas de secado, preservado y calidad de la madera, llevando Abstract a cabo tres evaluaciones de aprendizaje (precurso, The transfer of knowledge in wood technology in postcurso y 30 semanas luego del postcurso). Con state institutions of Costa Rica was perceptually estas se valuó la percepción, conocimiento adqui- analyzed. Conducting active-passive training in to- rido y limitaciones de los sistemas empleados. Se pics of drying, preserving and quality of wood, using obtuvo una gran similitud entre las temáticas de se- three learning assessments (precursor, post-course cado y preservado con conocimientos previos supe- and 30 weeks post-course); the perception, knowle- riores al 65 %, aprendizajes del 85 % y retenciones dge acquired and limitations of the systems used de conocimiento del 75 %; caso contrario se evi- were evaluated. Obtaining a great similarity be- denció con la temática de calidad, la cual presen- tween the topics of drying and preserving with pre- tó un conocimiento previo del 20 %, aprendizaje vious knowledge over 65 %, learning of 85 % and del 83.5 % y retención del 75.6 %; los temas de knowledge retention of 75 %, different from the secado y preservado mostraron la mejor percep- quality theme that presented a previous knowled- ción, considerados como simples, aplicables, útiles ge of 20 %, learning of 83.5 % and 75.6 % reten- y entendibles; mientras que el tema de calidad se tion; The subjects of drying and preserved the best consideró complicado, complejo, inaplicable pero perception, considered as simple, applicable useful útil. Finalmente, se encontró que el aprendizaje de and understandable, while quality was considered secado y preservado debe ser una combinación de complicated, complex, irrelevant but useful. Finally,

1 Escuela de Ingeniería Forestal, Tecnológico de Costa Rica. Cartago, Costa Rica. 2 Laboratorio de Ecofisiología Forestal y Aplicaciones Ecosistémicas (Ecoplant). Cartago, Costa Rica. * [email protected]. Autor de correspondencia. https://doi.org/10.14483/2256201X.15347

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 17-30 [ 17 ] Análisis perceptual del proceso de transferencia de conocimiento en maderas a instituciones en Costa Rica

Vargas-Fonseca, L., Valverde, J. C., Camacho-Cornejo, D., Salas-Garita, C. y Berrocal-Jiménez, A.

it was found that drying and preserving learning el desarrollo de sistemas de aprendizaje que ge- should be a 50-50 % combination between theory neren una transferencia eficiente de técnicas, tec- and practice; while the quality should be 25-75 % nologías y elementos fundamentales de uso de la theory-practice. madera (Bakar y Kumar, 2019). Keywords: active education, passive education, lear- Los sistemas de aprendizaje habitualmen- ning, forestry. te se han enfocado en dos líneas: pasivo y activo (Gutsch et al., 2019). El aprendizaje pasivo consiste en un proceso de transferencia teórico en el INTRODUCCIÓN que el usuario desarrolla observaciones e hipóte- sis del conocimiento transmitido a través de ejem- En América Latina la madera se ha constituido plos, explicaciones y teoría; pero, en el proceso, el como un material comúnmente usado para el de- conocimiento es completamente sistematizado en sarrollo de edificaciones habitacionales, mueble- presentaciones, trabajos de revisión o discusiones ría, estructuras recreativas, entre otros (García et (Torkar y Krašovec, 2019). En cambio, el aprendi- al., 2019). Se trata de un material que se carac- zaje activo es un proceso en el cual se desarro- teriza por ser de fácil adquisición, con propieda- llan prácticas, el usuario aprende conocimiento a des físicas y mecánicas que permiten tener una través de experimentación, observación, interac- trabajabilidad amplia, con un costo accesible y tuando con objetos y materiales que permitirán adaptable a las condiciones climáticas de la re- crear un entendimiento de los conceptos trasmi- gión (Bakar y Kumar, 2019). Sin embargo, existe tidos (Zazo-Muncharaz et al., 2015; Estriegana et un desconocimiento generalizado sobre su co- al., 2019). Las tendencias actuales de aprendizaje rrecto uso (Estriegana et al., 2019). Leal Filho et al. buscan establecer un vínculo entre el aprendiza- (2018) mencionan que la utilización exitosa de la je activo y el pasivo, con el fin de que el usuario madera en construcción se asocia al conocimiento se empodere del conocimiento, pueda utilizarlo del usuario en cuanto a las propiedades y carac- y adaptarlo a situaciones reales, creando con ello terísticas del material que adquiere, sus ventajas receptibilidad neurológica, capacidad de asimila- y desventajas y con ello define el uso óptimo del ción, conciencia de entendimiento y capacidad material. de retención de información (Camacho-Cornejo et El proceso de transferencia de conocimien- al., 2017). to en tecnología de la madera generalmente ha La transferencia de conocimientos en ciencias sido limitado, se ha desarrollado de forma empí- forestales presenta una serie de retos y limitacio- rica, con conceptos generales y en algunos casos nes en su proceso de formación. Aspectos como ambiguos (Sinakou et al., 2018), con sistemas de el grado de educación, capacidad receptiva a la aprendizaje formados a partir de experiencias pro- retroalimentación y corrección, así como interés pias del usuario y con técnicas de prueba y error y preconcepción previa del usuario a ser capaci- de resultados. El conocimiento técnico ha sido li- tado limitan en muchos casos que la transferen- mitado, por lo general, para el consumidor final cia sea eficiente y efectiva (Gutsch et al., 2019). debido a un desconocimiento de tecnicismos, uni- En un estudio desarrollado por Post et al. (2019) dades de medida y practicidad de la información, sobre procesos de educación en manejo sosteni- lo que ha reducido el uso de la madera en múlti- ble se identificó que la falta de interés previa a ples áreas (Beverelli et al., 2017; Leal Filho et al., la capacitación en conjunto con pocas habilida- 2018), aspecto que es diferente en otros materia- des blandas para el trabajo en equipo se convirtió les más homogéneos como el concreto o el acero en la mayor limitación en el éxito de la transfe- (Torkar y Krašovec, 2019). Por ello, es necesario rencia de conocimientos. Además, la retención

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de conocimiento disminuyó por dificultades del Mill., Gmelina arborea Roxb., Swietenia macro- equipo de trabajo en cuanto a motivación y expe- phylla King, Tectona grandis L. f., Terminalia ama- riencias previas. Por su parte, Neroni et al. (2019) zonia (J.F. Gmel.) Exell, Terminalia oblonga (Ruiz denotan que la precepción previa en temas de & Pav.) Steud. y Vochysia guatemalensis Donn. viverización y manejo de especies tiende a dis- Sm.). Estas son usadas actualmente en proyectos minuir la viabilidad del material y con ello se de reforestación comercial, también son tenidas generan pérdidas económicas, por lo que es ne- en cuenta en el manejo de bosques naturales y en cesario disponer de conocimientos previos sobre el desarrollo de productos maderables. En las te- habilidades y tipo de aprendizaje óptimo de los máticas se abarcaron aspectos como los tipos de grupos a capacitar. secado y preservado existentes, aplicabilidad de la En el caso específico de instituciones del Es- normativa, sus características, ventajas y desven- tado, el proceso de formación y transferencia en tajas; además de la existencia de normas que los tecnología de la madera es esencial como método evalúen y como se ponen en funcionamiento estas para estimular la demanda de la madera en este en sistemas productivos. sector. Beverelli et al. (2017) indican que la de- El proceso de aprendizaje se realizó con tres manda de madera en la parte gubernamental es proveedurías de instituciones estatales del país y fundamental para procesos de mitigación de emi- se dirigió a grupos con un promedio de 15 par- siones de CO2, estimulación del mercado interno ticipantes, con edades entre los 25 a 50 años, de y sustentabilidad el desarrollo constructivo. Por lo ambos géneros, con formación en ingeniería, ar- cual, el presente estudio tuvo como objetivo ana- quitectura, construcción, administración o afines, lizar perceptualmente la transferencia y eficiencia con conocimiento mínimo en ciencias forestales de conocimiento en tecnología de la madera a ins- o de implementación de la madera en usos múlti- tituciones estatales en Costa Rica. ples. El proceso de selección de dichos participantes se dio en función de su disposición a participar en todas las actividades del curso y estar ligados MATERIALES Y MÉTODOS en actividades laborales que vincularan los conocimientos en los temas. Temáticas desarrollados y grupo de estudio Proceso de aprendizaje implementado Se abordaron tres temáticas de aprendizaje que fueron definidas por Silva et al. (2011): secado, Se puso en marcha un sistema de aprendizaje de definido por el proceso en el cual se reduce el tipo significativo-observacional (Berasategi et al., contenido de humedad de la madera; preserva- 2016), el cual consistió en dos etapas: la primera do (definido como el proceso en que se aplican de aprendizaje pasivo, enfocada en la impartición químicos para aumentar la durabilidad del mate- de clases magistrales sobre terminologías y con- rial en el tiempo); y normas de calidad de la ma- ceptos básicos en los temas de secado, preservado dera (Inte C98:2011), terminología de maderas de madera y calidad visual de la madera. La segun- (Inte 04-07-02-2014, 2014 e Inte C99:2014), para da fase se fundamentó en el desarrollo de aprendi- madera aserrada para uso general (INTE 06-07- zaje activo, conformado por actividades grupales 01-2011, 2011). Se utilizaron como ejemplos 10 prácticas en las que se aplicaba el proceso de eva- especies forestales (Acacia mangium Willd., Alnus luación y operación del secado y preservado de la acuminata Kunth., Pochota fendleri (Seem.) W.S. madera, así como una guía supervisada del control Alverson & M.C. Duarte., Cupressus lusitánica y evaluación de la calidad de la madera.

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Vargas-Fonseca, L., Valverde, J. C., Camacho-Cornejo, D., Salas-Garita, C. y Berrocal-Jiménez, A.

Análisis perceptual • IV) Consideración de relevancia de la temáti- ca en el proceso de desarrollo de licitaciones: El análisis de percepción de cada una de las tres elementos que se consideran importantes tener temáticas analizadas se desarrolló con parejas de en cuenta en la actividad laboral, variables des- adjetivos opuestos. Los adjetivos calificativos se conocidas que cree son útiles e impacto de la seleccionaron con el fin de entender el grado de mejora en la licitación con el conocimiento ad- evolución en conocimiento de cada temática y, a quirido (CA). su vez, dimensionar los puntos de mejora y ele- • V) Consideración del grado de dificultad de la mentos que deben ser replanteados. Las parejas de temática: problemas de entendimiento, limita- adjetivos se ubicaron de forma indirecta en las pre- ciones de aplicabilidad y dificultad para trasmitir guntas pre, post y luego de 30 semanas post curso. conocimiento a segundas personas. Las parejas de adjetivos fueron: simple-comple- • VI) Interés de aprender las temáticas para uso en jo, interesante-aburrido, entendible-inentendible, licitaciones: empatía con el CA, posibilidad de útil-inútil, aplicable-inaplicable, práctico-compli- aplicar el nuevo conocimiento en las actividades cado, explicable-inexplicable. En cada encuesta laborales y posibilidad de aumentar el CA por in- se realizaron cuatro preguntas en las que estuvie- terés personal. ron implícitas las parejas de adjetivos, con el fin de tener una muestra significativa durante el estudio. Análisis estadístico

Evaluación del aprendizaje En primer lugar, se hizo una caracterización previa del curso a partir de un análisis descriptivo de Se desarrolló en tres fases: la primera se aplicó pre- conocimientos y habilidades prácticas de la temá- vio a la impartición del conocimiento de cada una tica, interés de aprendizaje y percepción de difi- de las temáticas; la segunda se realizó una vez im- cultad. Para definir si existía significancia en los plementada la lección activo-pasiva de cada tema; resultados se realizó un análisis de varianza de una y la tercera se desarrolló 30 semanas después de la vía (Andeva), en el caso de presentar diferencias finalización el curso. Estas evaluaciones se hicie- significativas en los resultados se aplicó la prueba ron al mismo grupo de estudio y los aspectos con- de Tukey. La estimación del CA se desarrolló con siderados fueron: los datos adquiridos del precurso, postcurso y 30 • I) Conocimiento básico del tema: conocimiento semanas luego del post curso, con lo que se gene- de definiciones y conceptos base, utilidad de de- ró la ecuación 1 (Camacho-Cornejo et al., 2017) finiciones en licitaciones e impacto de la temáti- en la cual conforme el valor del CA tienda a 100 ca en la aplicabilidad de la madera. la información cuantificable asimilada es mayor. • II) Aplicación real de las temáticas en las actividades laborales: entendimiento práctico de con- ( %) = (( + )/2 100 (1) ceptos, relación de conocimientos para explicar casos y limitaciones de los tecnicismos para la donde, CA es el conocimiento adquirido∙ (%),

toma de decisiones. VCPas es el valor de conocimiento pasivo y VCAct es • III) Facilidad de obtención de conocimiento de el valor de conocimiento activo. las temáticas por cuenta propia: rangos de acep- Los valores de VC activo y pasivo se generaron tabilidad de maderas, fuentes de comparación de a partir de/ la ecuación= 0.1 2, la + cual se obtuvo0.25 +de estu- 0.15 datos y fuentes de consulta de aclaración de du- dios previos de Camacho-Cornejo et al. (2017) con ∗ ∗ ∗ das o información extra. productores maderables de Costa Rica.

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/ = 0.1 + 0.25 + 0.15 (2) (Statsoft, 2015), con un nivel de significancia de 0.05. ∗ ∗ ∗ donde, VC es el valor de conocimiento activo o pasivo, CP es el conocimiento previo, AA es el aprendizaje adquirido activo o pasivo y CRC es la RESULTADOS capacidad de racionamiento adquirido (conocimiento realmente aprendido). Caracterización previa del grupo al proceso La determinación de las curvas de capacidad de aprendizaje teórica de retención (CTR) de aprendizaje en fun- ción del porcentaje de información suministrada La caracterización previa de los grupos de estudio (tanto activa como pasiva) se realizó en la encuesta (tabla 1) mostró conocimientos distintos en cada postcurso, pues se consideró un momento oportu- una de las temáticas analizadas. Se identificaron dos no para la evaluación por lo recién de la transferen- agrupaciones de similitud, la primera conformada cia del conocimiento. En la encuesta se aplicaron por los temas de secado y preservado, y una segun- preguntas cuyo fin fue entender cuánta era la cada por la norma de calidad. Las variables de conoci- pacidad máxima de asimilación del conocimiento miento básico del tema, aplicación de las temáticas teórico y práctico y con ello definir los puntos de y facilidad para conseguir información que disponía aprendizaje máximo de cada temática. Para ello se el grupo fue significativamente mayor con secado y realizó la prueba no paramétrica de Siegel-Tukey preservado (superior al 55 %), comparado con el co- para comparación de dos paquetes de información nocimiento en la norma de calidad que fue menor al y definir el grado de similitud. 20.5 %. El grupo de estudio prácticamente no contó Se procuró que el análisis perceptual de los cur- con conocimiento suficiente sobre aspectos básicos, sos fuese no paramétrico. A cada una de las ocho aplicación y consecución de información de normas parejas de adjetivos evaluados pre, post y 30 sema- de calidad de la madera; un tema el cual es conside- nas luego del post curso se les aplicó la prueba de rado como totalmente nuevo. Kuiper para determinar el grado de distribución y De igual manera, con las variables de considera- relación entre los valores estimados en cada adjeti- ción de relevancia de la temática y grado de dificul- vo y así estimar las diferencias entre las tres etapas. tad se encontró que el tema de normas de calidad Además, se realizó un análisis tipo Sann (Analysis/ presentó una predisposición distinta; mientras que Deployment) a partir del principio de clasificación el tema de secado y preservado se consideró signifi- de VC activo y pasivo; de igual modo, se simuló en cativamente más importante (promedio de 79.67 %) combinaciones de 0-100 %, 25-75 %, 50-50 %, y significativamente menos complejo (promedio de 75-25 % y 100-0 % (aprendizaje activo-pasivo, 47.83 %), en comparación con la norma de calidad, respectivamente), con ello se generaron matrices la cual se consideró poco importante y complicado de funcionalidad, dificultad y retención del cono- (69.11 % y 85.77 %, respectivamente). Finalmente, cimiento que definiera la mezcla óptima de cono se encontraron diferencias significativas entre los nocimiento teórico-práctico de cada temática tres temas en cuanto a la concepción de interés de evaluada. estas, siendo en promedio del 83.34 %. Finalmente, a todas las encuestas se les aplicó un análisis de Cronbach para determinar la fiabi- Análisis del CA y determinación de curvas de lidad y eliminar las preguntas que generaron da- máximo aprendizaje tos erróneos o atípicos, siendo el valor mínimo de aceptación 0.80. Los análisis estadísticos se rea- Se determinó el CA (figura 1), el cual varió sig- lizaron con los programas Statistica versión 3.1 nificativamente en cada temática desarrollada.

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Tabla 1. Valores medios de los parámetros considerados en la línea base de conocimientos del grupo de estudio aplicado en tres temáticas forestales al personal de instituciones estatales en Costa Rica

Parámetro evaluado Temática Valor perceptual Secado 62.61a (9.44) Conocimiento básico del tema Preservado 58.50ª (10.10) Norma de calidad 20.20b (12.13) Secado 55.80ª (8.99) Aplicación real de las temáticas en las actividades laborales Preservado 50.11 ª (9.15) Norma de calidad 18.80b (10.88) Secado 55.08 ª (8.22) Facilidad de obtención del conocimiento de las temáticas por cuenta propia Preservado 62.44 ª (9.10) Norma de calidad 16.88b (7.88) Secado 80.11ª (10.01) Consideración de relevancia de la temática en el proceso de desarrollo de licitaciones Preservado 79.22ª (9.88) Norma de calidad 69.11b (7.89) Secado 48.99ª (10.33) Consideración del grado de dificultad de la temática Preservado 46.66 ª (12.22) Norma de calidad 85.77b (9.00) Secado 80.28ª (8.77) Interés de aprender las temáticas para uso en licitaciones Preservado 83.89ª (8.90) Norma de calidad 85.85ª (9.12)

Valores entre paréntesis representa la desviación estándar; letras diferentes indican diferencias significativas con un α=0.05.

Figura 1. Conocimiento adquirido (CA) en la etapa de precurso, postcurso y 30 semanas luego del postcurso con tres temas de aprendizaje forestal a los grupos de personas que forman parte de instituciones estatales en Costa Rica.

Con el tema de secado el CA previo al curso fue postcurso, pues se obtuvo una retención de cono- significativamente menor (40.0 %) y aumentó a cimiento elevada. Caso similar presentó la temáti- más del doble (82.5 %) posterior al curso, con una ca de preservado, el CA precurso fue del 43.5 %, retención de conocimiento del 78.6 %; la cual no posterior al curso se incrementó significativamen- mostró diferencias significativas con la evaluación te a un 87.6 % con una retención en 30 semanas

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Vargas-Fonseca, L., Valverde, J. C., Camacho-Cornejo, D., Salas-Garita, C. y Berrocal-Jiménez, A. del 75.9 %; valor estadísticamente no significativo Percepción del conocimiento obtenido al obtenido en postcurso, siendo una retención de durante el aprendizaje conocimiento elevada. Finalmente, en relación con la calidad visual de En la figura 3 se presenta la caracterización per- la madera se evidenció un CA muy bajo, de ape- ceptual de los cursos pre, post y 30 semanas poste- nas el 24.7 %, el cual una vez impartido el curso riores al curso. Se determinó de forma general las aumentó al 80.4 %; pero, se presentó una disminu- siguientes características: ción significativa de retención del 70.6 %. Este es un valor moderado pero similar al obtenido por se- I. La percepción de las tres temáticas mejoró cado y preservado en el mismo periodo de tiempo. significativamente posterior a la impartición Se determinaron las curvas teóricas de reten- de los cursos. Se consideraron los temas ción (CTR) de conocimiento en función del por- más simples, interesantes, entendibles, úti- centaje de exposición de información de forma les y aplicables (figura 3a, 3b, 3c, 3d y 3f). activa y pasiva (figura 2). Para la temática de seca- II. No se encontraron diferencias significativas do (figura 2a) se obtuvo que la asimilación máxima en la percepción de practicidad y aplicabi- de conocimiento activo es del 58.9 %, con un CTR lidad (figura 3g y 3h) de los temas entre el máximo del 84.6 %. Sin embargo, posterior a este pre y postcurso (excepción en practicidad valor se presentó una pérdida de CTR producto de de secado), lo cual indica que se debe me- la incapacidad del grupo meta de asimilar de for- jorar el proceso de transferencia de conoci- ma eficiente la información. En el caso del apren- miento de forma que el receptor tenga más dizaje pasivo el punto máximo fue al 73 % con clara la información. un CTR de 78.8 %, mostrando para la temática de III. La temática que mostró una mejora en per- secado que el grupo de estudio presentó una ca- cepción fue la de calidad visual de la made- pacidad de asimilar mayor cantidad información ra, la cual mejoró hasta en un 62.2 % con pasiva que activa. En el caso del tema de preser- respecto a su concepción previa. vado (figura 2b) el comportamiento varió, las cur- IV. La temática que mostró menor mejora de vas de aprendizaje activo y pasivo mostraron un percepción fue la de secado, la cual apenas comportamiento similar, el CTR aumentó confor- incrementó en un 38.9 %. me el porcentaje de exposición se acrecentó hasta V. Los calificativos de simplicidad, interés y en- el intervalo de 55.9 al 59.7 %, alcanzando un CRT tendimiento fueron los que mostraron mayor máximo de 80.1 % en aprendizaje activo y 77.1 % incremento, en promedio de un 52.6 %. en aprendizaje pasivo; posterior de dicho rango el CRT tendió a disminuir mostrando en la temática Matriz de optimización de aprendizaje un aprendizaje balanceado entre ambas variables. Finalmente, con el tema de caracterización vi- Producto de la caracterización perceptual y el análi- sual de la madera (figura 2c) se obtuvieron valores sis de la capacidad de retención de las tres temáticas de CRT máximo similares en aprendizaje activo y se procedió a desarrollar una matriz de entendi- pasivo de 79.9 %, con la diferencia de que el por- miento de los modelos de aprendizaje (tabla 2). Se centaje de exposición fue significativamente me- analizaron bajo los principios de la funcionalidad, nor en el aprendizaje pasivo (punto máximo en grado de dificultad y capacidad de retención del 42.7 %) con respecto al aprendizaje activo (va- conocimiento. Se obtuvo para la temática de seca- lor máximo de 57.3 %), siendo una temática en la do que la mejor combinación funcional es de 50- cual el grupo de estudio mostró mayor adaptación 50 % o 25-75 % entre aprendizaje pasivo y activo. al aprendizaje activo que al pasivo.

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generarían mejores índices de aprovechamiento de conocimiento. Para la temática de calidad visual se determinó que la combinación de 25-75 % de aprendizaje pasivo-activo mostraría mejores resultados, debido a la facilidad de entender el proceso mediante la aplicación del conocimiento teórico, en el cual el usuario pueda dimensionar la complejidad del tema, analizar casos y tener respuesta a situaciones reales de forma fluida. Esta combinación se mostró como la de mayor funcionalidad con un alto porcentaje de retención de conocimiento y con el menor grado de dificultad. Finalmente, es importante destacar que cursos totalmente activos o pasivos que únicamente se enfoque en la práctica o teoría causarían una funcionalidad muy baja, la cual es debida a la omi- sión del contenido o limitación en la transferencia de criterios de análisis serían percibidos como complejos por la poca disponibilidad de informa- ción complementaria y presentarían una menor re- tención, lo que generaría inconsistencias y vacíos en el proceso de aprendizaje.

Figura 2. Capacidad teórica de retención en función del porcentaje de exposición de la infor- DISCUSIÓN mación de tres temas de aprendizaje forestal a los grupos de personas que forman parte de institucio- Caracterización del aprendizaje nes estatales en Costa Rica. Se encontraron diferencias significativas entre Esta combinación es considerada como un siste- la temática de secado y preservado con respec- ma muy viable en el que se pueden dominar con- to al tema de calidad visual de la madera. Ello ceptos teóricos y entender su aplicación con casos se debe al grado de conocimiento previo que reales en el desarrollo de licitaciones; pues, para presentaron los grupos, pues para ambos temas dicha temática el realizar prácticas en que el usua- era mayor en los grupos. Németh (2014) men- rio aprenda y entienda el impacto del secado es ciona que los conocimientos previos de una fundamental para que se mejoren las propiedades temática que es aprendida tienen influencia di- de la madera. rectamente en la capacidad de entendimien- En el caso del tema de preservación la com- to y asimilación del conocimiento. Es decir, si binación 50-50 % de aprendizaje pasivo-activo el usuario cuenta con bases de conocimiento y, mostró mejores niveles de funcionalidad, menor en especial, motivación para ampliar el cono- impacto de dificultad y una capacidad de reten- cimiento existente, la asimilación aumentará y ción elevada; bajo este proceso equilibrado se con ello la retención de información será mejor.

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Figura 3. Caracterización perceptual en la etapa de precurso, postcurso y 30 semanas luego del postcurso con tres temas de aprendizaje forestal a tres grupos de estudio.

Tabla 2. Matriz de funcionalidad, dificultad y retención de conocimiento en combinación de teoría y práctica de tres temáticas de ciencias forestales Relación de aprendizaje Temática Totalmente Pasivo 25 %- Activo Pasivo 50 %- Pasivo 75 %- Totalmente

pasivo 75 % Activo 50 % Activo 25 % activo Secado Nula Parcial Total Total Nula Funcionalidad Preservado Leve Parcial Total Parcial Nula Calidad visual Nula Leve Parcial Total Nula Relación de aprendizaje Temática Totalmente Pasivo 25 %- Activo Pasivo 50 %- Pasivo 75 %- Totalmente

pasivo 75 % Activo 50 % Activo 25 % activo Grado de Secado Alto Moderado Bajo Bajo Alto Preservado Alto Moderado Bajo Moderado Alto dificultad Calidad visual Alto Bajo Moderado Moderado Alto Relación de aprendizaje Temática Totalmente Pasivo 25 %- Activo Pasivo 50 %- Pasivo 75 %- Totalmente

pasivo 75 % Activo 50 % Activo 25 % activo Retención de Secado Bajo Moderado Alto Alto Bajo Preservado Bajo Moderado Alto Moderado Bajo conocimiento Calidad visual Bajo Bajo Moderado Alto Bajo

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En el caso de la temática de calidad visual, la el manejo de la temática será mejor, se disminuirá la cual presentó un conocimiento menor, se eviden- tasa de error conceptual y presentará mayor fluidez ció una preconcepción de que sería una temática neuronal en el momento de aplicar el conocimien- más compleja, pero con la aplicación de un siste- to. La poca relación de funcionalidad-tiempo provo- ma de aprendizaje activo se generó un aumento ca que el conocimiento se pierda en el tiempo y su en el conocimiento y una retención superior al potencialidad de uso disminuya, lo cual ahonda la 70 %. Kashiwaba et al. (2012) remarcan que para imposibilidad de mejorar la capacidad de retención. temáticas nuevas en las cuales el usuario tenga Cakula et al. (2015) destacan en este aspecto que te- percepciones negativas o de temor se debe trans- mas complicados o de percepción compleja deben mitir el conocimiento de forma proactiva, de ma- ser explotados en funcionalidad para mantenerse en nera que el usuario se sienta cómodo, animado y el tiempo, de lo contrario la retención será mínima. empático con el conocimiento. Razón por la cual en el tema de la norma de calidad Con respecto a la capacidad de aprendiza- se muestra menores valores de aprendizaje, menor je y retención del conocimiento, la aplicabilidad retención y mayor pérdida de retención y expecta- fue un factor de gran relevancia. McElwain et al. tiva de aprendizaje. Además, el sistema empleado, (2016) enfatizan en que un elemento clave para en conjunto con su poca implementación laboral, que el usuario aprenda y tenga empatía con la in- genera funcionalidad baja en el tiempo; causando formación es la capacidad de aplicarlo en sus ac- así el no ser recordado de forma adecuada por los tividades diarias. La constante reiteración de un usuarios. Por todo esto, la combinación activa-pasi- concepto o elemento facilita la capacidad de re- va de 75-25 % mejoraría la aplicabilidad y uso del tención de la información, por esta razón, en va- conocimiento al momento de evaluar materiales rias temáticas el aspecto práctico presentó mejores de licitaciones o controles de calidad. Lo contrario retenciones en comparación con la parte teórica; se evidenció con los temas de secado y preservado lo cual se evidenció en las curvas de CTR (figura de la madera, los cuales por su impacto y uso cons- 2). Al implementar en sus actividades laborales los tante en sus actividades laborales tienden a ser fun- temas de secado y preservado a los usuarios les cionales en el tiempo. resulta más fácil asimilar y reintegrar mejor la in- formación práctica que los conceptos teóricos que Efectos de la percepción en la capacidad de son menos utilizados o, en algunos casos, dentro retención los carteles de licitación no se mencionan o explican a profundidad. Por su parte, Wahlgren et al. Las tres temáticas mostraron mejoría significati- (2016) y Schendel y McCowan (2016) mencionan va de la percepción posterior a la realización de que en este tipo de actividades (en las cuales el proceso de aprendizaje y 30 semanas luego del elemento práctico tiene más reintegración que el mismo. El incremento se debe al principio de co- elemento teórico) se debe promover en el usuario rrección de preconcepciones (Neroni et al., 2019), un análisis crítico de la actividad de forma con- en el que la explicación teórica complementada siente que reincorpore el concepto teórico y ba- por prácticas, casos y ejemplos puede corregir la lancee la retención de información. precognición o ambigüedades que existían hacia Otro factor que es mencionado por Kashiwaba et los temas por desconocimiento o implementación al. (2012) es la relación funcionalidad-tiempo. Este de fuentes de errores de conocimiento. Gutsch et concepto se basa en la capacidad de desarrollar el al. (2019) destacan que la percepción negativa a CA en el tiempo (Prisặcariu, 2014), pues conforme el procesos de aprendizaje se da por tres factores tema que se imparte sea funcional y aplicable (figura 3) primordiales:

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I. Miedo, concepción de que el tema será de educación estáticos, poco participativos o crea- complicado, complejo, difícil de aplicar y tivos, en los que los usuarios sientan que los con- con alta exigencia de tiempo. ceptos o actividades realizadas son complicadas, II. Fuentes erróneas de información, se da pre- poco útiles ni funcionales. En el caso de este pro- vio al aprendizaje a partir de conocimien- yecto los temas de secado, preservado y normas de to o experiencias de personas cercanas al calidad de la madera se presintieron como temas usuario, lo cual incide en generar una pre- similares, por lo cual el sistema de aprendizaje concepción o inhibición de vivir lo mismo usado fue funcional entre sí. Sin embargo, la per- que las anteriores personas. cepción por parte de los usuarios no fue conforme, III. Poca capacidad de aprendizaje. El poco in- pues el tema de secado y preservado son parale- terés (combinado con limitaciones neuro- los por su común aplicabilidad en las actividades químicas y flexibilidad neuronal) imitan, o labores; en cambio, la norma de calidad no pre- en el peor de los casos, impiden el correcto senta el mismo patrón (figura 2) ya que mostró ma- proceso de aprendizaje. Para lo cual, Estrie- yor complejidad y un conocimiento previo bajo, gana et al. (2019) destacan que se deben así como la necesidad de aumentar el aprendiza- desarrollar estrategias activo-pasivas en las je pasivo más que el activo. García et al. (2019) que la percepción sea positiva, se estimule mencionan que en estos casos se deben hacer a resolver problemas de forma creativa, se modificaciones y analizar la carga de conceptos maneje la presión en forma razonable y se teóricos y prácticos, así como analizar las activi- dé un estímulo al usuario para continuar el dades prácticas desarrolladas y el manejo concep- aprendizaje posterior a la capacitación. De tual implementado; ya que temas con percepción modo que, conforme mayor sea el dinamis- variable no garantizan la utilización de los con- mo y menor la presión o regulación del co- ceptos adquiridos a largo plazo y muestran pérdi- nocimiento el aprendizaje se incrementará. das de retención superiores al 70 %. Por tanto, es necesario hacer un análisis y re- Limitaciones del aprendizaje en planteamiento de las técnicas empleadas con el conocimientos forestales fin de mejorar el aprendizaje y capacidad de re- tención del conocimiento, ya que los sistemas Si bien las tres temáticas evaluadas presentaron tradicionales no garantizan un efecto sustancial en comportamientos distintos (tabla 2), que se mos- el aumento del conocimiento a los grupos meta traron en los diferentes niveles de retención del (Camacho-Cornejo et al., 2017). Zazo Muncharaz conocimiento y en el impacto de la relación de et al. (2015) comentan la necesidad de mejorar aprendizaje activo y pasivo, también se evidencia aspectos como: el reforzamiento extensionista, un grado de similitud a nivel perceptual y se puede el manejo de conceptos claros, la paridad entre decir que son temas complementarios. Berasategi conceptos teóricos y prácticos, la eliminación de et al. (2016) destacan temas de aprendizaje parale- evaluaciones subjetivas y enfocarse en el desarrollos que se puedan correlacionar en lecciones edu- lo de sistemas de aprendizaje que permitan definir cativas que deben mostrarse mediante sistemas de las fortalezas y debilidades del proceso empleado aprendizaje neuronal, en los que se asocie cada a partir de los cuales se pueda mejorar por medio contenido, se busque correlacionarlos y que el usu- de una constante actualización y reforzamiento de rario los entienda en un solo conjunto articulado. conceptos forestales adquiridos. Esto con el fin de En la educación en temáticas forestales se debe mejorar la capacidad y retención del conocimien- evitar un desgaste cognitivo producto de procesos to de los usuarios meta en el tiempo.

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CONCLUSIONES Aplicaciones Ecosistémicas (Ecoplant) por el apoyo logístico y presupuestario para la realización La aplicación del sistema de aprendizaje activo-pa- del proyecto. sivo en tres temáticas forestales mostró respuestas distintas. Con el tema de secado se presentó una mayor retención (superior al 65 %) y un desarro- AGRADECIMIENTOS llo de aprendizaje, lo cual incidió en que el sistema puesto en marcha se interpretara como muy Agradecemos a la Vicerrectoría de Investigación útil y simple. Caso similar ocurrió con la temática y Extensión (VIE), a la Unidad de Vinculación Fo- de preservado, la cual mostró un aprendizaje con restal y al Laboratorio de Ecofisiología Forestal y una retención superior al 62.9 % y una percep- Aplicaciones Ecosistémicas (Ecoplant) por el apo- ción final del tema como complicado pero muy yo logístico y presupuestario para la realización útil. Estos resultados se debieron al conocimiento del proyecto. previo de los usuarios, en conjunto con la posibilidad de aplicación de conceptos en actividades diarias que incidieron en que estos conceptos sean CONFLICTO DE INTERESES funcionales en el tiempo. Contrario a lo mencionado, la temática de nor- Los autores declaran no tener ningún conflicto de ma de calidad presentó menor funcionalidad con interés. el sistema de aprendizaje utilizado, lo que causó menor retención del conocimiento (60.0 %) y una percepción variable del curso debido a que su co- CONTRIBUCIÓN DE CADA AUTOR nocimiento previo fue bajo (al no aplicarse en sus labores diarias) y su funcionalidad no fue la ópti- L.V.F. contribuyó con la redacción de manuscrito. ma. Por ello, es necesario hacer revaloraciones o J.C.V. en la redacción manuscrito y análisis esta- cambios en el sistema empleado para aumentar la dísticos. D.C.C., C.S.G. y A.B.J. con la impartición retención y funcionalidad del tema. de conocimientos y realización de la evaluación Con este estudio se muestra la necesidad de de pruebas de conocimientos. analizar y adaptar el contenido forestal al usuario meta. Adicional a ello, que el conocimiento sea lo más claro, con la posibilidad de ser aplicado por REFERENCIAS el usuario y que pueda usarlo en sus actividades. Por último, se debe tener un control en el proceso Bakar, F. y Kumar, V. (2019). The use of humour de transferencia en el que se conozcan los puntos in teaching and learning in higher education débiles de cada tema y, con ello, se desarrollen es- classrooms: Lecturers’ perspectives. Journal trategias didácticas para mejorar la retención del of English for Academic Purposes, 40, 15-25. conocimiento. https://doi.org/10.1016/j.jeap.2019.04.006 Berasategi, N.,Alonso, N. y Roman, G. (2016). Service-learning and Higher Education: Evaluating Students AGRADECIMIENTOS Learning Process form their Own Percpective. Pro- cedia-Social and Behavioral Sciences, 228, 424-429. Agradecemos a la Vicerrectoría de Investigación https://doi.org/10.1016/j.sbspro.2016.07.065 y Extensión (VIE), a la Unidad de Vinculación Fo- Beverelli, C., Fiorini, M. y Hoekman, B. (2017). restal y al Laboratorio de Ecofisiología Forestal y Services trade policy and manufacturing

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Vargas-Fonseca, L., Valverde, J. C., Camacho-Cornejo, D., Salas-Garita, C. y Berrocal-Jiménez, A.

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Artículo de investigación Predicción de biomasa y carbono en plantaciones clonales de Tectona grandis L.f.

Biomass and carbon prediction in clonal plantations of Tectona grandis L.f.

William Fonseca González1* , Carlos Ávila Arias1 , Rafael Murillo Cruz1 , Marilyn Rojas Vargas2

Fonseca-González, W., Ávila-Arias, C., Murillo-Cruz, R. y Rojas-Vargas, M. (2021). Predicción de biomasa y carbono en plantaciones clonales de Tectona grandis L.f. Colombia Forestal, 24(1), 31-44.

Recepción: 20 de febrero 2020 Aprobación: 16 de septiembre 2020

Resumen Abstract Los modelos matemáticos para predecir biomasa son Mathematical models for biomass and carbon pre- en la actualidad una opción que facilita y mejora diction are currently options that facilitate and impro- el cálculo de la capacidad de mitigación del cambio ves the calculation of the climate change mitigation climático de un ecosistema, pues generan informa- capacity of an ecosystem, by generating essential in- ción fundamental para establecer índices nacionales formation to establish national carbon storage indi- de almacenamiento de carbono. El objetivo de este ces. The objective of the study was to evaluate the estudio fue evaluar la biomasa de los distintos com- biomass of the different tree elements (leaves, bran- ponentes del árbol (hojas, ramas, fuste, raíz) por me- ches, stem, root) through destructive and indirect dio de método destructivo e indirecto para construir methods, to construct predictive biomass and car- modelos predictivos de biomasa y carbono, genera- bon models. The models were developed using the dos por medio del método de mínimos cuadrados method of ordinary least squares, using the normal ordinarios, cuyo diámetro normal fue la variable re- diameter as the regressor variable. These equations gresora. Las ecuaciones seleccionadas explicaron explained more than 94 % of the variability obser- más del 94 % de la variabilidad observada en bio- ved in biomass or carbon, with errors of estimates masa o carbono, con errores de estimados inferiores below 5 %. The stem contributed with 57.4 % to the al 5 %. El fuste aportó el 57.4 % a la biomasa total tree total biomass , and the leaves contributed with del árbol y las hojas el 5 %. La fracción de carbono 5 %. The carbon fraction was very similar among the fue muy similar entre los componentes leñosos (ra- woody components (branches -stem-root), which mas-fuste-raíz), variando de 44.9 % a 45.7 % y en varied from 44.9 % to 45.7 % and in the leaves it las hojas alcanzó el 40.7 %. reached 40.7 %. Palabras clave: alometría, cambio climático, Costa Key words: alometry, climate change, Costa Rica, re- Rica, reforestación, servicios ambientales. forestation, environmental services.

1 Instituto de Investigación y Servicios Forestales, Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica. Dirección postal 86-3000. 2 Escuela de Ciencias Ambientales, Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica. Dirección postal 86-3000. [email protected] * [email protected]. Autor para correspondencia https://doi.org/10.14483/2256201X.15961

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INTRODUCCIÓN En Costa Rica es la especie más plantada con fines de producción forestal; para el año 2017 se El cambio climático producido por el calentamien- reportaron 45 853 ha (Instituto Nacional de Esta- to global es uno de los problemas más serios que dísticas y Censos, 2017). Además, es notorio que afronta la población mundial (Intergovernmen- se realiza mucha investigación con dicha especie tal Panel of Climate Change [IPCC], 2013, 2014; en temas como: mejora genética, reproducción, Sreejesh et al., 2013); y, desafortunadamente, por conservación del polen, necesidades nutriciona- más opciones que se presentan para aportar su les, etc. No obstante, su capacidad de mitigación solución parece imposible a corto plazo. Una de del cambio climático en las condiciones actuales propuestas se centra en el mejoramiento del mane- de producción (sistemas clonales principalmente) jo de la tierra, pues se ha reportado un sustancial no ha sido un tema prioritario; adicional a ello, di- monto de secuestro de carbono tanto en la bioma- cho potencial varía con respecto al material gené- sa como en el suelo, con lo que se convierte en tico utilizado, el clima y suelo del sitio, así como una alternativa real para reducir la concentración el manejo realizado al sistema de producción de CO2 en la atmósfera (Pastian et al., 2000). Por (Sreejesh et al., 2013). Este vació de información, ello, son bastantes las expectativas creadas sobre aunado a la política de C-neutralidad del Estado la función de los ecosistemas forestales como par- (Costa Rica, 2009; Kowollik, 2014), motivó la inte de la solución por su capacidad de secuestro de versión de recursos para obtener datos sobre facto- carbono (Basu, 2009; Le Quéré et al., 2012), tan- res de expansión de biomasa, fracción de carbono to en su tallo principal, madera, corteza, ramas, en la biomasa y modelos matemáticos para esti- follaje y raíces. Lo anterior mantiene la esperan- mar y pronosticar la biomasa y el carbono (todos za en algunos grupos de ambientalistas, mientras objetivos de esta investigación). Esta información otros ven como negocio el comercio del carbono. es básica para facilitar y mejorar la estimación de En todo caso, los llamados créditos verdes siguen la reserva de carbono y se convierten, al mismo generando controversia en diferentes sectores de tiempo, en indicadores nacionales para dictar po- la población; entre otras cosas, por la falta de in- líticas y tomar decisiones. formación sobre la capacidad de secuestro de carbono de un ecosistema dado (Basu, 2009; Merger, 2008) en condiciones ambientales tan cambiantes MATERIALES Y MÉTODOS como en el trópico. Los bosques artificiales o plantados (plantacio- Área de estudio nes forestales puras y sistemas agroforestales) tam- bién proveen servicios ambientales útiles para la La zona de estudio comprende el Pacífico norte, la sociedad. En ese sentido, plantaciones jóvenes zona norte y sur de Costa Rica, en sitios donde se pueden secuestrar significativas cantidades de car- ubican plantaciones establecidas con material clo- bono atmosférico, mientras que las maduras se nal. Estos, generalmente, son inferiores a 10 años convierten en importantes reservorios (Sreejesh et de edad; también hay de mayor edad con mate- al., 2013). Especies de rápido crecimiento como rial de semilla seleccionada, pero con muy buen Tectona grandis han tenido gran auge gracias a su manejo silvicultural. Los sitios se caracterizan por madera de excelentes características físico-me- presentar una variación térmica estacional fuerte, cánicas, apta para gran variedad de usos (entre con un periodo seco de hasta seis meses; cuya pre- ellos los decorativos), ampliamente difundida en cipitación promedio supera los 3200 mm anuales ambientes tropicales y de buen mercado y precio (1500-2500 mm en el Pacífico norte) y la tempera- internacional. tura media es mayor a 24 °C, elevada luminosidad,

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con suelos predominantes del orden Inceptisol, lo indicado en el anterior punto. La biomasa total Ultisol y Entisol (Instituto Meteorológico Nacional del árbol (incluida ramas, hojas y raíz) se calculó de Costa Rica, 2019). haciendo uso de factores expansión de biomasa (Dixon, 1995; Segura et al., 2000; Segura y Kan- Evaluación de la biomasa ninen, 2002) calculados para los árboles derribados según lo indicado en los anteriores puntos. Dado el alto valor económico de la madera en la cuantificación de biomasa de T. grandis se emplea- El factor de expansión se utiliza para calcular ron tres técnicas, descritas a continuación: la biomasa de componentes como ramas, hojas y raíz cuando se usa el método no destructivo. Es el • Método destructivo: consiste en derribar el árbol cociente entre la biomasa aérea total y la biomasa y pesarlo en campo (peso húmedo en kg) cada del fuste, entre la biomasa del fuste y la biomasa componente por separado (fuste, ramas, hojas y de la raíz (Fonseca et al. 2009; Segura et al., 2000; raíz). Esta práctica es más empleada para árboles Segura y Kanninen, 2002). de tamaño pequeño, sin valor comercial, o en ár- A cada árbol, independientemente de la téc- boles de porte mayor, pero cuyo propietario per- nica usada para determinar la biomasa, se le mi- mitió subdividirlo en secciones pequeñas para dió el diámetro normal a 1.3 m sobre el nivel del facilitar su peso (Parada et al., 2010). De cada suelo (DAP). En cada sitio o plantación se trató de componente se tomó una muestra de aproxima- elegir individuos que abarcaran la amplitud dia- damente de un kg para determinar la materia métrica observada según la edad de la plantación. seca (a 60 °C durante 72 horas) y su respectiva Para los árboles derribados se extrajo la raíz con fracción de carbono (Fonseca et al., 2009). una retroexcavadora y pulif (tipo tecle manual que • En árboles derribados con madera aprovechable funciona de forma horizontal); posteriormente, se y que no se permitió hacer secciones pequeñas lavó para eliminar componentes como piedra y tie- se determinó el volumen en secciones de dos rra. Se continuó con el proceso de pesado aproxi- metros con la fórmula de Smalian y, del mismo madamente dos horas después de secadas al aire. modo, la biomasa se calculó como el producto del volumen por la densidad específica de la ma- Determinación de la fracción de carbono en dera (Chave et al., 2004; Petrokofsky et al., 2012; biomasa Chave et al., 2014). La densidad específica usada para la especie fue de 0.54 gr.cm-3 en función La muestra seca de cada componente de biomasa de lo reportado en la literatura (Castro y Raigo- se trituró a 10 micras para determinar la materia sa, 2000; Rodríguez et al., 2014). La sección no orgánica. El análisis de esta se realizó haciendo comercial del fuste se pesó en el campo, al igual uso de la metodología propuesta por Walkley y que el componente de hojas, ramas y raíz. Tam- Black (1934). bién se recolectaron muestras de biomasa para determinar la materia seca en laboratorio. Ajuste de modelos • En plantaciones, independientemente de la edad y porte de los árboles en donde el propietario Los modelos se ajustaron mediante el método de no permitió derribar los árboles, se determinó el mínimos cuadrados ordinarios con el programa diámetro en pie en secciones de dos metros con estadístico Statgrapihcs Centurion XVI. Se ensaya- la ayuda de un dendrómetro modelo Criterion ron aproximadamente 20 modelos para predecir RD 1000. La biomasa del fuste se calculó según la biomasa y el carbono de cada componente del

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árbol (hojas, ramas, fuste, raíz), para la biomasa la amplitud diamétrica observada en las plantacio- leñosa del árbol (fuste, ramas y raíz) y para el indi- nes evaluadas. El fuste registró el mayor aporte a viduo total, usando como variable independiente la biomasa total del árbol (57.4 %), seguido por la el diámetro normal (DAP a 1.3 m sobre el nivel del raíz y las ramas; por su parte, la contribución de las suelo). El rango diamétrico osciló entre 1.1 cm y hojas fue muy baja (5 %). La variabilidad observa- 47.2 cm. da entre el aporte porcentual de cada componente En la selección de la ecuación de mejor ajuste a la biomasa total fue mínima, independientemen- se tomó como referencia la metodología expuesta te del tamaño del árbol; ello demuestra la desvia- por Salas (2002) y Segura y Andrade (2008), consi- ción estándar y el error de muestreo, cuyo valor derando los siguientes estadísticos: R2 (coeficiente más alto fue de 8.06 % para las hojas (tabla 1). de determinación), EEE (error estándar de los estimados), EMA (error medio absoluto), DW (estadís- Fracción de carbono por componente tico Durbin Watson), n (tamaño de la muestra), IF (índice de Furnival), E % (error del modelo o ses- Se registraron valores muy similares entre los com- go), AIC (criterio de información de Akaike). Ade- ponentes leñosos evaluados (ramas-fuste-raíz), los más de esto, se calculó el ECM (error cuadrático cuales variaron entre 44.9 % y 45.7 %, con una medio), la DA (diferencia agregada) y el PRESS (la fracción de carbono en las hojas de 40.7 %. La va- suma de cuadrados de los residuos de los predi- riabilidad observada fue muy baja para las hojas, chos); estos últimos no se muestran en los resul- ramas y fuste y un poco más alta en la raíz; lo que tados para simplificar la tabla en la cual aparecen sugiere que el cálculo de la fracción de carbono los otros estadígrafos. se realizó con bastante precisión, lo anterior refor- zado por errores inferiores al 6.8 % (tabla 2). Las ecuaciones para estimar biomasa y carbono (tabla RESULTADOS 3) producen variaciones en la fracción de carbono por componente dependiendo del diámetro nor- Proporción de biomasa por componente mal de los árboles. Esta variación es mínima y en promedio representa 0.8; 0,4; -0,1 %, en el fuste, El alto tamaño de muestra empleado en esta inves- hojas y ramas-raíz, respectivamente; valores que tigación (con un total de 503 observaciones) ase- están dentro del margen de error (E %) determina- guró la representatividad de los individuos en toda dos para los modelos (tabla 3).

Tabla 1. Componentes de biomasa utilizados para desarrollar las ecuaciones de biomasa Biomasa por componente (kg) Variable Estadístico Dap (cm) Componente Biomasa Hojas Ramas Fuste Raíz leñoso total Mínimo 1.20 0.03 0.09 0.33 0.13 9.2 10.71 24.06 73.73 276.36 107.09 457.12 X ( %) 22.37 481.24 (5.0) (15.3) (57.4) (22.2) (95.0) Máximo 47.20 123.62 421.97 1590.3 603.02 2615.12 2203.72 SD 9.10 21.73 65.00 237.30 91.52 309.04 314.46 E ( %) 8.63 4.15 4.07 8.06 5.8

X: promedio, SD: desviación estándar, E (%): error de muestreo. Entre paréntesis y en negrita el aporte porcentual de cada componente a la biomasa total. El tamaño de la muestra fue de 503.

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Modelos predictivos de biomasa y carbono los modelos registraron buen ajuste en la biomasa total del árbol, en el componente leñoso (fuste y raíz) La tabla 3 y figura 1 muestran las estimaciones de los el valor de R2 fue ligeramente superior; caso contrario parámetros y las estadísticas de bondad de ajuste tan- para el EEE, EMA. Igual comportamiento se da en los to para el modelo elegido por árbol como por com- modelos de carbono, pero con ligeras variaciones en ponente. Todas las estimaciones de los parámetros el ajuste (R2 más bajo), valores de EEE y EMA más al- fueron significativas (α = 0.05). A pesar de que todos tas y cifras de ECM, E (%) y AIC más bajas.

Tabla 2. Fracción de carbono (%) en la biomasa

Estadístico Hojas Ramas Fuste Raíz n 23 45 46 12 X 40.7 44.9 45.4 45.7 SD 2.7 3.1 2.9 4.9 E ( %) 2.9 2.1 1.9 6.8 n: tamaño de la muestra; X: promedio; SD: desviación estándar; E (%): error de muestreo.

Tabla 3. Modelos para estimar biomasa (kg) y carbono (kg) para distintos componentes del árbol y para el árbol completo. Todos los modelos poseen una P<0.0001. El tamaño de muestra fue de 503 individuos Modelo R2 EEE EMA DW ECM IF E % AIC B total = exp(-2.02268 + 2.56319*ln(Dap)) 95.8 0.265 0.196 0.604 165.2 72.1 2.9 5.1 (P<0.0001) C total = exp(-2.79561 + 2.54144*ln(Dap)) 95.1 0.310 0.226 0.802 83.3 38.1 3.8 4.4 (P<0.0001) B fuste = exp(-2.55224 + 2.53903*ln(Dap)) 95.4 0.303 0.220 0.571 97.6 47.5 4.5 4.6 (P<0.0001) C fuste = exp(-3.34871 + 2.54379*ln(Dap)) 95.2 0.309 0.225 0.839 47.7 22 3.9 3.9 (P<0.0001) B leñosa = exp(-2.00226 + 2.53549*ln(Dap)) 95.7 0.261 0.192 0.603 161.8 67.1 3.4 5.1 (P<0.0001) C leñoso = exp(-2.83868 + 2.53901*ln(Dap)) 95.1 0.310 0.226 0.801 79.2 36.2 3.8 4.4 (P<0.0001) B ramas = exp(-3.93501 + 2.55674*ln(Dap)) 94.1 0.347 0.238 0.651 27.5 14.3 0.7 3.3 (P<0.0001) C ramas = exp(-4.73039 + 2.55477*ln(Dap)) 94.3 0.341 0.234 0.885 12.5 6.3 3.7 2.5 (P<0.0001) B hojas = exp(-4.87697 + 2.52945*ln(Dap)) 94.8 0.323 0.227 0.626 9.9 4.8 5.0 2.3 (P<0.0001) C hojas = exp(-5.77959 + 2.53203*ln(Dap)) 94.7 0.325 0.229 0.742 4.0 2.0 4.7 1.4 (P<0.0001) B raíz = exp(-3.52804 + 2.54236*ln(Dap)) 95.2 0.310 0.224 0.586 37.1 18.2 4.8 3.6 (P<0.0001) C raíz = exp(-4.27314 + 2.5296*ln(Dap)) 94.5 0.328 0.234 0.778 18.8 8.8 3.8 2.9 (P<0.0001)

B total-C total: biomasa-carbono del árbol completo; B fuste-C fuste: biomasa-carbono del fuste; B ramas-C ramas: biomasa-carbono de ramas; B raíz-C raíz: biomasa-carbono de raíz; B hojas-C hojas: biomasa-carbono de hojas; B leñoso-C leñoso: biomasa-carbono de componente leñoso; exp: exponente; Dap: diámetro normal a 1.30 m sobre el nivel del suelo (cm); ln: logaritmo natural; R2, EEE, EMA, DW, n, IF, E % y AIC fueron definidos en la metodología.

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Figura 1. Modelos para estimar biomasa y carbono por componente de árbol y árbol completo a partir del diámetro: a) el gráfico para el modelo ajustado, b) el gráfico de valores predichos vs observados.

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 31-44 [ 38 ] Predicción de biomasa y carbono en plantaciones clonales de Tectona grandis L.f.

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Los resultados indican una fuerte relación posi- la dificultad para ser evaluado) en la mayoría de tiva entre el diámetro y la biomasa o el carbono, las investigaciones es desestimado. Sreejesh et al. la cual se confirma con el coeficiente de determi- (2013) registraron un valor de 12 % para esta parte nación (R2). En este caso, para todos los modelos del árbol; lo que es significativamente inferior al seleccionados, el diámetro explicó entre 94.1 % y aquí generado. 95.8 % de la varianza observada en biomasa o en Estos valores siguen el mismo patrón demos- carbono. El valor de los estadísticos EEE y EMA pre- trado para otras especies en el mundo. Autores sentan cifras muy bajas (< 0.35), lo que evidencia como Vargas et al. (2017) reportan que la biomasa un error máximo en la estimación de 0.35 kg, seen el tallo de pino varió de 63 % (Pinus oocarpa gún el componente evaluado. En todos los casos el Schiede ex Schltdl.) a 80.9 % (Pinus lumholtzii error o sesgo fue igual o inferior al 5.1 %, condición B.L.Rob. & Fernald) y las ramas el 14.9 %. En el que se observa en la figura 1b al ubicarse la nube de caso de roble, el fuste acumuló el 59.5 % (Quercus puntos muy cercana a la línea de tendencia central. rugosa (Masam.) J.C.Liao) y 65.3 % (Quercus durifolia Seemen) y las ramas el 22.2 %. Para Eucalyptus grandis el 88.8 % del carbono aéreo se DISCUSIÓN encuentra en el fuste y el 8.9 % en las ramas (Ra- mírez y Chagna, 2019). Proporción de biomasa por componente El follaje es el componente del árbol con me- (factor de expansión de biomasa) nor aporte (5.0 % en este estudio), cifra consistente con lo reportado en la literatura: 3.3 % en Pinus La proporción de componentes en la biomasa aé- y 4.0 % en Quercus (Vargas et al., 2017); 2.36 % rea varía según las especies (Blujdea et al., 2012; en Eucalypytus grandis W. Hill (Ramírez y Chagna, Mensah et al., 2016; Sreejesh et al., 2013). De la 2019); 3.6 % en abedul (Betula pubescens Ehrh); misma manera, conforme el árbol crece el aporte 2.6 % en roble (Gómez et al., 2013); y 3 % en relativo a la biomasa aérea del fuste y las ramas Eucalyptus (Cerruto et al., 2015). aumentan; mientras que el de la de hoja y corteza Según Dimobe et al. (2018), el porcentaje de disminuye. Según Mensah et al. (2016) y Pajtík et biomasa foliar disminuye conforme aumenta el al. (2011), la biomasa leñosa generalmente se acu- diámetro del árbol. Ello debido a que las hojas se mula a expensas de la biomasa de la hoja, asig- producen en las ramas más jóvenes, lo que implica nando más recursos para madera y ramas a medida que la masa de follaje por unidad de masa de rama que aumenta el tamaño con el objetivo promover disminuya a medida que los árboles crecen. De la la altura y el crecimiento de la copa para superar misma manera, Sreejesh et al. (2013) registraron la competencia por la luz con los árboles vecinos. cambios significativos en el aporte de los distintos En este estudio el fuste representó el 57.4 % componentes a medida que avanza la edad. y las ramas el 15.3 % de la biomasa total, ambos con corteza. González et al. (2014) reportan Fracción de carbono por componente para la misma especie una contribución inferior para el fuste pero mayor para las ramas (39.6 % y La concentración de carbono promedio de la bio- 28.6 %, respectivamente). Por su parte, Sreejesh et masa de los diferentes componentes, obtenida en al. (2013) reportaron que un 75 % de la biomasa este estudio, se encuentra dentro de los límites re- total correspondía a la suma de fuste y ramas, a los portados para otras especies, tanto en la nación cinco años de edad, valor muy similar al aquí ge- como en otros países (fuste 45.5 %, ramas 44.9 %, nerado. Resulta pertinente mencionar la contribu- hojas 40.7 % y raíz 45.7 %). Al respecto, Sreejesh ción de las raíces (22.2 %), componente que (por et al. (2013) reportaron fracciones de carbono muy

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 31-44 [ 39 ] Predicción de biomasa y carbono en plantaciones clonales de Tectona grandis L.f.

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similares a las aquí generadas: 46 % en promedio resalta la pertinencia de los resultados obtenidos para fuste y ramas y 40 % para raíz; adicionalmen- en la presente investigación. te reportaron la de corteza con 32 %. Por su parte, Pérez y Kanninen (2003), con una muestra de López et al. (2018) determinaron en Guatemala un 40 árboles, generaron modelos para el árbol y por factor de conversión de la biomasa a carbono de componente con ajustes muy satisfactorios (R2 > 0.5311. 85 %), la cifra más baja para las hojas, muy similar Para Costa Rica se reporta en Alnus acumi- a lo obtenido en este estudio (R2 > 94 %). Mientras nata Kunth, para todos los componentes, entre que López et al. (2018), también con teca, para 37 % y 44.4 % (Fonseca et al., 2013); así como una plantación de 14 y 15 años desarrollaron un para Vochysia guatemalensis Standl entre 43 % y modelo de predicción de biomasa del fuste con un 48.6 % y entre 45.9 % y 49.2 % para Hieronyma R2 ajustado de 0.89 usando como variables inde- alchorneoides Allem. (Fonseca et al., 2012). pendientes el diámetro y la altura. El follaje y ramas son componentes que mues- Modelos predictivos de biomasa y carbono tran una correlación inferior con el diámetro, pues presentan ajustes inferiores al fuste, a la raíz o ár- El ajuste logrado en los modelos elegidos se con- bol completo. Esta situación se dio en el presen- sidera muy satisfactorio para todos componentes. te estudio y ha sido demostrado por Fonseca et El valor más bajo de R2 obtenido fue de 0.94 para al. (2009), quienes lograron ajustes (R2) de 0.89 y hojas y ramas; por su parte, el más alto correspon- 0.92 para hojas y ramas y cifras mayores a 0.98 de a 0.95 para la biomasa total (tabla 3). Los datos para la raíz, fuste y árbol completo, esto con Vo- generados se encuentran dentro del intervalo re- chysia guatemalensis; o de 0.9 para hojas y ramas portado en estudios similares por diferentes auto- y mayor a 0.95 para los otros componentes para res. Para T. grandis se reportan muy pocos estudios Hyeronima alchorneoides. Según Muñoz et al. similares que permitan comparar la bondad de la (2008), la biomasa de las fracciones de copa se metodología empleada y los resultados obtenidos. consideró la más difícil de modelar. En ese sentido, Malimbwi et al. (2016) reportaron El mismo comportamiento ocurre con modelos modelos para predecir biomasa en plantaciones para especies en bosque natural. Para este ecosis- para la especie, a partir del diámetro normal, para tema Fonseca et al. (2019) lograron ajustes de 0.87 un rango diamétrico entre 6 cm y 84.4 cm y re- y de 0.93 para hojas y ramas respectivamente, y un gistraron valores de R2 superiores a 0.91; el valor R2 mayor a 0.94 para los otros componentes (in- inferior se obtuvo para las ramas (0.87), situación cluyendo la biomasa leñosa y el árbol completo). similar a la presentada en la presente investiga- Por su parte, Jiménez et al. (2019) lograron ajustes ción. Por su parte, Ruiz et al. (2019) registraron similares (R2 = 0.96) para todos los componentes valores de R2 promedio de 0.99 para los modelos con Guazuma ulmifolia Lam. en bosque natural y generados para hojas, ramas, fuste y la biomasa to- en sistema silvopastoril. tal; no obstante ese buen ajuste, el error estándar obtenido fue de hasta 0.2561. Lo más cercano para esta especie fue desarro- CONCLUSIONES llado por Pérez y Kanninen (2003) para Costa Rica, pero con árboles producidos con semilla y con un Se ratifica que los modelos alométricos son opcio- manejo de la plantación poco intensivo (caracterís- nes prácticas para estimar o predecir la biomasa o tico de las décadas de 1980 y 1990, cuando ape- el carbono en los ecosistemas forestales. El modelo nas iniciaba el cultivo de la madera). Esta situación elegido para cada componente del árbol y para el

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árbol completo presentó una bondad de ajuste muy REFERENCIAS buena (R2>94 %) con bajo error de estimación (E< 5 %). Tiene la ventaja de la simplicidad en su uso Basu, P. (2009). A green investment. If growing forests por utilizar como variable predictora el diámetro, el in India can generate lucrative carbon credits, then cual es muy fácil de medir e indispensable para mu- why isn’t everyone planting trees? News Feature. chos cálculos en el área forestal; además de estimar Nature, 457, 8, 144-146. la biomasa o el carbono con precisión y confiabi- Blujdea, V. N. B., Pilli, R., Dutca, I., Ciuvat, L. y Abru- lidad si es usada en ecosistemas similares y para el dan, V. (2012). Allometric biomass equations for rango de distribución diamétrica con que fue de- Young broadleaved trees in plantations in Romania. sarrollada. Así mismo, otra información pertinente Forest Ecology and Management, 264, 172-184. como la fracción de carbono en la biomasa y los http://doi.org/10.1016/j.foreco.2011.09.042 factores de expansión se convierten en indicadores Castro, F. y Raigosa, J. (2000). Crecimiento y propieda- nacionales que, junto con los modelos alométricos, des físico-mecánicas de la madera de teca (Tecto- permiten y facilitan calcular con mayor exactitud el na grandis) de 17 años de edad en San Joaquín de aporte del ecosistema a la mitigación del cambio Abangares, Costa Rica. Agronomía Costarricense, climático. Se debe tener especial atención al aporte 24(2), 07-23. de cada componente del árbol a la biomasa total al Cerruto, S., Boechat, C., Fehrmann, L., Gonçal- asignar recursos para cuantificarlos, pues el follaje ves, L. A. y von Gadow, K. (2015). Aboveground es el componente al que se le debe asignar menor and belowground biomass and carbon esti- esfuerzo y recursos para inventariarle. mates for clonal eucalyptus trees in Southeast Brazil. Revista Arvore. Minas Gerais: Socieda- de de Investigações Florestais, 39, 2, 353-363. AGRADECIMIENTOS http://doi.org/10.1590/0100-67622015000200015 Chave, J., Condit, R., Aguilar, S., Hernández, A., Este proyecto fue financiado con el aporte fi- Lao, S. y Pérez, R. (2004). Error propagation nanciero de la Universidad Nacional de Costa and scaling for tropical forest biomass estima- Rica, a través del Fondo de Investigación para el tes. Philosophical Transactions of the Royal So- Desarrollo Académico (FIDA) y con el apoyo de ciety B: Biological Ciences, (359)1443, 409-420. los propietarios de las plantaciones, quienes facili- http://doi.org/10.1098/rstb.2003.1425 taron y permitieron la recolección de información Chave, J., Réjou, M., Burquez, A., Chidumayo, E., Col- de campo. gan, M., Delitti, W., Duque, A., Eis, T., Fearnside, P., Goodman, R., Henry, M., Martínez, A., Mugas- ha, W., Mullerlandau, H., Mencuccini, M., Nel- CONFLICTO DE INTERESES son, B., Ngomanda, A., Nogueira, E., Ortiz, E., Pélissier, R., Ploton, P., Ryan, C., Saldarriaga, J. y Los autores declaran no tener conflicto de intereses. Vieilledent. (2014). Improved allometric models to estimate the aboveground biomass of tropical forests. Global Change Biology, 20, 3177-3190. CONTRIBUCIÓN POR AUTOR https://doi.org/10.1111/gcb.12629 Dimobe, K., Mensah, S., Goetze, D., Ouédraogo, A., Los autores son los únicos responsables de la obra Kuyah, S., Porembski, S. y Thiombiano, A. (2018). en todos los aspectos que condujeron a la elabora- Aboveground biomass partitioning and additive ción de su publicación. models for Combretum glutinosum and Terminalia

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 31-44 [ 41 ] Predicción de biomasa y carbono en plantaciones clonales de Tectona grandis L.f.

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Artículo de investigación Biomasa aérea de familias botánicas en un bosque siempreverde piemontano sometido a grados de intervención

Aerial biomass of botanical families in piedmont evergreen forest subject to intervention levels

Yudel García-Quintana1* , Yasiel Arteaga-Crespo1 , Bolier Torres-Navarrete1 , Carlos Bravo-Medina1 , Marco Robles-Morillo2

García-Quintana, Y., Arteaga-Crespo, Y., Torres-Navarrete, B., Bravo-Medina, C. y Robles-Morillo, M. (2021). Bio- masa aérea de familias botánicas en un bosque siempreverde piemontano sometido a grados de intervención. Colombia Forestal, 24(1), 45-59

Recepción: 14 de febrero 2020 Aprobación: 16 de septiembre 2020

Resumen de decisiones con respecto la restauración de sitios Se evaluó la biomasa aérea acumulada en lo con- perturbados. cerniente a familias botánicas en un bosque siem- Palabras clave: estructura diamétrica, perturbacio- preverde piemontano sometido a diferentes grados nes, reservas de carbono, valor de importancia de de intervención en la zona alta de la microcuenca biomasa. del río Puyo. En cinco transectos de 0.1 ha se registraron las especies con DAP ≥ 10 cm. Se encontró Abstract menor número de familias en sitios con alto grado The accumulated aerial biomass was evaluated de perturbación. La biomasa aérea varió de 161.84 at the level of botanical families in an evergreen a 339.70 Mg.ha-1, presentándose mayor acumula- montane forest subject to different degrees of inter- ción en individuos de menor clase diamétrica. Las vention in the upper Puyo river watershed. In five familias con mayor índice de valor de importancia transects of 0.1 ha, species with diameter at breast de biomasa fueron Moraceae, Arecaceae y Euphor- height (DBH) ≥ 10 cm were recorded. Fewer families biaceae, reconocidas por su potencial en cuanto a were found in sites with a high degree of disturban- estructura y carbono. El análisis de correspondencia ce. The aerial biomass varied from 161.84 to 339.70 canónica sin tendencia (DCA) indicó variación en la Mg.ha-1, with greater accumulation in individuals contribución de biomasa para cada sitio, existiendo of smaller diametric class. The families with the un pequeño número de familias para mantener las highest biomass importance value index were Mo- reservas de carbono. Los resultados de este estudio raceae, Arecaceae and Euphorbiaceae, recognized brindan información relevante que facilita la toma for their potential in terms of structure and carbon.

1 Facultad de Ciencias de la Tierra, Universidad Estatal Amazónica (UEA), vía Tena Km 2 ½, Puyo, Pastaza, Ecuador. 2 The Nature Conservancy, Quito, Ecuador. * [email protected] Autor de correspondencia. https://doi.org/10.14483/2256201X.15939

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 45-59 [ 45 ] Biomasa aérea de familias botánicas

García-Quintana, Y., Arteaga-Crespo, Y., Torres-Navarrete, B., Bravo-Medina, C. y Robles-Morillo, M.

Detrended correspondence analysis (DCA) indica- that facilitates decision making for restoration in dis- ted variation in the contribution of biomass for each turbed sites. site, having a small number of families to maintain Key words: diametric structure, disturbances, car- carbon stocks. This provides relevant information bon reserves, importance value of biomass.

INTRODUCCIÓN biomasa viva, mientras que el resto se devuelve a la atmósfera. Cuando las hojas o ramas mueren Los bosques coadyuvan a mitigar el cambio climá- y se descomponen aumenta el carbono del sue- tico global mediante el almacenamiento de carbo- lo y también se libera una pequeña cantidad a la no en la vegetación y en el suelo, así como en el atmósfera a través de la respiración heterotrófica intercambio con la atmósfera. La creciente preo- (Bravo et al., 2017). cupación y demanda por llevar a cabo estudios de Se desconoce el nivel de carbono almacenado biomasa posibilita comprender el funcionamien- en parte de las regiones tropicales, lo que limita to de los bosques y, a su vez, entender cómo los la valoración y conservación de estos ecosistemas cambios de uso del suelo pueden alterar la estruc- debido a la escasez de estimaciones de biomasa tura, biodiversidad y los servicios ecosistémicos; en vivo y su variación en los diferentes ambientes. esto último podría ser revertido o atenuado me- Este se distribuye entre tres compartimentos: bio- diante un adecuado manejo (Krug, 2019; Mori et masa de plantas vivas (tallo, ramas, follaje, raíces), al., 2017; Tong et al., 2020). Los bosques se desta- detritos de plantas (ramas y conos caídos, basu- can por su gran capacidad de fijar carbono en sus ra forestal, tocones de árboles, copas de árboles, estructuras leñosas (Trugman et al., 2018); pues, el troncos) y tierra (humus mineral orgánico, suelo fuste de un árbol almacena aproximadamente el mineral superficial y profundo) (Bravo et al., 2017). 84 % de biomasa, de la cual el 46 % es carbono Las estimaciones de biomasa de los bosques (Tobías-Baeza et al., 2019). Por ello, cualquier tipo tropicales son un medio útil para gestionar la re- de perturbaciones sobre el ecosistema genera da- ducción de las emisiones de carbono durante la ños ambientales que inciden en el ciclo del carbo- deforestación y los cambios de uso del suelo, lo no (Fu et al., 2017). que permite aumentar las reservas de carbono, La cuenca del Amazonas se constituye como así como mantener los servicios ecosistémicos un reservorio con gran diversidad ecológica, pues y la biodiversidad (Messinger et al., 2016). Por aglutina el 50 % de los bosques del mundo y des- esto es importante comprender los procesos que empeña un papel estratégico en el secuestro de determinan los patrones actuales de almacena- carbono (Lathuillière et al., 2016). Los bosques hú- miento de carbono y la estructura para predecir medos tropicales tienen una elevada productivi- la respuesta de estos bosques a las condiciones dad de biomasa aérea y representan una fracción ambientales cambiantes. significativa de las existencias totales de reserva de En la actualidad los estudios de acumulación carbono y nutrientes (Jones et al., 2019); pero, aun de biomasa en la Amazonía ecuatoriana son muy así, son insuficientes los estudios que permitan importantes para comprender el ciclo del carbo- profundizar sobre la producción de biomasa aérea no y su papel en los cambios climáticos, pues hay (Chave et al., 2005; Torres et al., 2019). El carbono un limitado conocimiento de las familias botáni- almacenado es un aspecto clave en los ecosiste- cas y especies arbóreas que más contribuyen a mas de bosques, pues resulta del balance entre la las reservas de carbono. Como se ha dicho, te- fotosíntesis y la respiración autotrófica; se identifi- ner disponible este conocimiento incide en el ca que parte del CO2 capturado se usa para crear éxito de los programas de restauración al aportar

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García-Quintana, Y., Arteaga-Crespo, Y., Torres-Navarrete, B., Bravo-Medina, C. y Robles-Morillo, M. información valiosa sobre la captura de carbo- MATERIALES Y MÉTODOS no como herramienta para mitigar el empobrecimiento de los bosques amazónicos de la región Descripción del área de estudio (Yepes et al., 2015). Con todo lo anterior en cuenta, esta investiga- El estudio se realizó en un bosque siempreverde ción se realizó en la zona alta de la microcuenca piemontano de la zona alta de la microcuenca del del río Puyo, la forma parte de un importante eco- río Puyo, al norte de la cordillera oriental de los sistema del pie de monte amazónico de la provin- Andes, localizado dentro del territorio hidrográ- cia de Pastaza entre los 1100 a 1300 m de altitud; fico del río Pastaza donde se encuentra ubicado considerado como un sitio mega diverso por for- el sector Pindo Mirador, parroquia Mera, provin- mar parte del hotspot-Uplands Western Amazo- cia Pastaza, Ecuador (figura 1). Esta zona es poco nia (Myers et al., 2000). La microcuenca del río conocida en la región en cuanto a su composi- Puyo es un escenario donde los seres humanos ción, estructura y stock de carbono; además, tie- interactúan con ella y sus recursos naturales; es, ne alta relevancia por sus importantes funciones además, reconocida por los múltiples beneficios hidroreguladoras. Presenta en promedio 1228.7 sociales, ambientales y económicos. La impor- m de altitud, temperatura media anual de 23°C, tancia de esta área está dada por sus importantes precipitación promedio anual de 4119 mm y una funciones hidroreguladoras, biodiversidad, provi- humedad relativa de 84 % (Instituto Nacional de sión de alimento, protección del ciclo de nutrien- Meteorología en Hidrología del Ecuador, 2014). tes, retención del carbono, regulación de plagas En el área de estudio se instalaron cinco tran- y polinización. Sin embargo, las actividades an- sectos permanentes, separados por una distancia tropogénicas y los cambios de uso del suelo han de 100 m, con un tamaño de 0.1 ha (10 x 100 incidido en el deterioro progresivo de gran parte m), los cuales fueron sometidos a diferentes ni- de los ecosistemas de bosques, lo que ha causado veles de intervención. Las características fisio- serios daños en su cobertura vegetal, cambios en gráficas, grado de perturbación y la composición la estructura y composición del suelo producto florística de los sitios se presentan en la tabla 1. de la expansión de la frontera agrícola, pérdidas Las coordenadas geográficas, altitud y pendiente considerables de la biodiversidad, deslizamientos se obtuvieron con un GPS RTK con precisión de de suelo, disminución de la biomasa acumulada 1 cm, doble frecuencia, 72 canales, GPS + Glo- y, por consiguiente, afectaciones en los servicios nass y receptor-100 Hz. Los datos de la composi- ecosistémicos (Burbano-Orjuela, 2016). Por ello, ción florística fueron obtenidos mediante la fase es importante conocer la contribución de las fa- de inventario, a partir de un muestreo sistemáti- milias botánicas al stock de carbono y su valor co considerando la accesibilidad y topografía del ecológico como herramienta para apoyar los es- terreno. El grado de perturbación se evaluó por fuerzos de restauración orientados a la búsqueda observación directa en los sitios, a partir de los de especies y familias claves dentro del ecosiste- criterios establecidos por González et al. (2016), ma de bosque objeto de esta investigación. Por lo con adecuaciones por los autores de esta inves- que el objetivo del presente trabajo fue evaluar la tigación que corresponden con los disturbios biomasa aérea acumulada por familias botánicas asociados a los factores antrópicos y naturales en un bosque siempreverde piemontano someti- presentes en el área de estudio. Se consideraron do a diferentes grados de intervención en la zona tres grados de perturbación (alta, medio y baja) alta de la microcuenca del río Puyo, en la Ama- en función de la presencia de talas, cambios de zonía ecuatoriana. uso del suelo, pastoreo, extracción de productos

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Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio. forestales no maderables, vegetación secundaria Amazónica. El inventario permitió determinar las y caída de árboles por efecto del viento o des- siguientes características estructurales: número de lizamientos de suelo. Se consideró un grado de familias botánicas, área basal, diámetro promedio perturbación alto cuando la intervención fue sede los árboles y la riqueza florística, la cual fue vera, con predominio de más de cuatro de los dis- calculada mediante el índice de Margalef modifi- turbios analizados; medio cuando la intervención cado por Magurran (2013). fue moderada, determinada por la presencia de tres tipos de disturbios; y bajo cuando la interven- Biomasa aérea y valor de importancia ción fue escasa como resultado de la presencia de dos o menos disturbios presentes en el sitio. Se estimó la biomasa aérea por familias (AGB, por sus siglas en inglés), expresada en Mg.ha-1, consi- Inventario florístico derando la contribución individual de cada una de las especies que conforman a la familia botánica Se realizó un inventario florístico con todos los independientemente del porte de las especies, por individuos con DAP ≥ 10 cm, los cuales fueron lo que la suma de sus contribuciones comprendió identificados preliminarmente en el campo con el la acumulación de biomasa aérea a nivel de fami- apoyo de un experto botánico en flora amazóni- lia. La biomasa aérea se obtuvo a partir de la ecua- ca. También, se comparó con el libro de los Árbo- ción alométrica propuesta por Chave et al. (2005), les del Ecuador (Palacios, 2016) y se verificó con la cual se muestra a continuación: la colección de muestras del Herbario Ecuatoriano AGB = ρ x exp (-1.499 + 2.148ln(DBH) + Amazónico (ECUAMZ) de la Universidad Estatal 0.207(ln(DBH))2 - 0.0281(ln(DBH))3)

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Tabla 1. Características fisiográficas y composición florística de los transectos con distintos grados de perturbación

Coordenadas geográficas Altitud Pendiente Número Número de Grado de Transectos (msnm) ( %) individuos especies perturbaciones X Y 825462 9839971 1122.4 20 69 23 Medio 825488 9840077 1221.3 15 52 16 Alto T3 825581 9840022 1234.8 10 75 14 Bajo T4 825822 9830132 1272.6 45 60 22 Alto T5 825749 9840209 1292.5 30 66 27 Medio Total 1228.7 322 65

Se empleó esta ecuación por ser ampliamente Procesamiento de datos utilizada en ecosistemas de bosque siempreverde de la Amazonía (Cuenca et al., 2017; Torres et al., Los datos fueron procesados mediante un análisis 2019; Vashum y Jayakumar, 2012), la cual presen- de correspondencia canónica sin tendencia (DCA) tó una buena aproximación a las condiciones lo- con el uso del programa ecológico Canoco ver.5.0 cales para estimar de forma precisa el potencial (Ter Braak y Smilauer, 2012). Se empleó el DCA de biomasa aérea, la cual incluye el diámetro a la de acuerdo con lo expuesto por Ter Braak (1986), altura del pecho (DBH, por sus siglas en inglés) y pues el valor del gradiente resultó con 4.3 unida- la densidad de la madera (ρ). El valor de (ρ) fue po- des, por lo que el método lineal no fue apropia- sible a partir de los datos reportados de densidad do. La matriz de datos se elaboró con las unidades específica de la madera para 23 de las especies de muestreo (cinco sitios de estudio) y los valores inventariadas, con excepción de algunos casos en de la biomasa acumulada por familias botánicas, los que no estuvo disponible y se empleó la (ρ) me- a los cuales se le realizó una transformación loga- dia global para América del Sur tropical que fue de rítmica y’= Log (y + 1). Este análisis permitió com- 0.632 g.cm-3 (Chave et al., 2009). probar la correlación existente entre las unidades La biomasa acumulada en Mg.ha-1 se calculó de muestreo y la biomasa acumulada por familias por clases diamétricas (CD), las cuales se agrupa- botánicas, además de entender la contribución de ron en intervalos de 10 cm; siendo la clase inferior las familias botánicas para mantener las reservas 10-20 cm y la superior con 40 cm o más. Se deter- de carbono en cada uno de los sitios de estudio. minó el índice de valor de importancia de biomasa Este análisis aporta información valiosa que facili- a nivel de familias botánicas (BIVF, por sus siglas ta la selección de familias claves para cada hábitat en inglés) a partir de la metodología propuesta por desde el punto de vista de su estructura ecológica Torres et al. (2019), con adecuaciones por los au- y aporte de biomasa. tores de este trabajo, la cual se relaciona con la densidad relativa (NRF), área basal relativa (BAF) y biomasa relativa por encima del suelo (AGBF) a RESULTADOS nivel de familias botánicas. El BIVF se calculó de la siguiente manera: El inventario florístico en 0.5 ha (cinco transec- BIVF= (NRF + BAF+AGBF) /3 tos) reportó un total de 30 familias botánicas, 65

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especies y 322 individuos con DAP ≥ 10 cm; lo determinadas por menor número de familias bo- que da como resultado un ecosistema con una tánicas por hectárea, área basal por hectárea y alta riqueza de familias, pero con baja abundancia diámetro promedio, mientras que la riqueza flo- de especies. Las familias que presentaron mayor rística fue superior. Esto pudiera deberse a la re- número de especies fueron: Fabaceae, Euphor- lación proporcional que existió entre el número biaceae y Lauraceae con 15, 10 y 8 taxones, res- de especies y número de individuos, siendo los si- pectivamente, que representaron un 50.77 % del tios que presentaron menor composición florística. total de especies inventariadas en la zona de es- Se reportó la presencia de solo cuatro familias pre- tudio. Siguen, en orden de representación, tres fa- sentes en todos los sitios del total del inventario, milias (Urticaceae, Arecaceae y Melastomataceae) lo que sugiere que incluso en una pequeña área la con siete especies; luego, tres familias (Annona- diversidad de familias puede variar. ceae, Burseraceae, Malvaceae) con una compo- sición de cuatro y seis especies; posteriormente, Tabla 2. Características estructurales del bosque siete familias (Asterecaeae, Clusiaseae, Meliaceae, siempreverde piemontano por transectos Moraceae, Rosaseae, Rubiaceae y Salicaceae) con dos y tres especies; y, por último, 14 familias con Transecto Variables una sola especie (figura 2). T3 T4 T5 Número de 15 11 12 11 19 familias Riqueza 34.8 37.3 34.13 36 37.17 florística Área basal (cm2) 40.77 29.61 34.88 30.15 33.36 Diámetro 25.96 18.86 22.22 19.21 21.22 promedio (cm)

La biomasa aérea acumulada (AGB) en cada uno de los transectos de estudio osciló en un rango de 161.84 a 339.70 Mg.ha-1. Estos resultados mostraron variaciones en la biomasa total, repor- tándose una mayor acumulación en los sitios y T5 con valores de 348.53 y 339.70 Mg.ha-1 y menores en y T4 con 169.03 y 161.84 Mg.ha-1, respectivamente. La mayor acumulación de biomasa aérea se Figura 2. Composición florística del bosque presentó en las clases diamétricas superiores siempreverde piemontano de la zona alta, micro- (CD > 40 cm) y la menor en la inferior (CD 10-20 cuenca río Puyo. cm); siendo la contribución de la biomasa acumulada diferente en cada uno de los sitios de estudio Las características estructurales del bosque re- y clases diamétricas, con menor variación entre los sultaron variables para cada uno de los sitios con sitios en la clase inferior (figura 3). En la clase dia- diferentes grados de perturbación (tabla 2). Se en- métrica inferior se concentró la mayor cantidad de contró que los sitios y T4 sometidos a alto grado de individuos, mientras que hubo escasa representa- perturbación, fundamentalmente por factores an- ción de árboles con diámetros mayores a 40 cm. trópicos, presentaron características estructurales Esto sugiere que la distribución de las especies y

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familias en cada transecto no es uniforme y pudie- y Rutaceae. Esto demuestra la contribución de un ra estar determinada por los diferentes grados de pequeño número de familias para mantener el ni- perturbaciones predominante en la zona, debido vel de reservas de carbono. Este patrón de baja re- a los fuertes vientos y deslizamientos de suelo que presentatividad de familias en cuanto a carbono causan mortalidad de los árboles más grandes, lo podría indicar que los futuros cambios del ecosis- cual se puede manifestar en la capacidad de alma- tema pueden resultar en el empobrecimiento de cenamiento de carbono. este importante reservorio del bosque amazónico. El DCA describió la distribución de la biomasa acumulada en función de los sitios de estudio y tuvo como resultado una alta correlación entre los transectos y la biomasa acumulada. El primer eje fue capaz de explicar el 74 % y el segundo eje el 21 % de la varianza total explicada. Se comprobó mediante el análisis de ordenación espacial que el sitio T4 fue el más distante, determinado por el ángulo que forma aproximado de 90° en relación con los demás (figura 4), resultando el de menor aporte de biomasa. En cambio, los sitios y T5 estuvieron distribuidos muy cerca, siendo los de mayor abundancia de familias y a la vez con mayor contribución de biomasa. Estos resultados sugieren que existe variación en la contribución de bio- Figura 3. Biomasa aérea acumulada por clases masa por familias para cada uno de los sitios. diamétricas en los transectos de estudio. Las familias que más contribuyeron a la biomasa en el sitio fueron seis (Malvaceae, Rubiaceae, El BIVF calculado en función de la densidad, Sapindaceae, Lamiaceae, Cyatheaceae y Mora- área basal y biomasa aérea relativa resultó ser un ceae); en se agruparon cuatro familias (Fabaceae, buen indicador para identificar las familias botáni- Burseraceae, Melastomataceae y Lauraceae) con cas potenciales en la captura de carbono y estruc- menor cantidad de familias contribuyentes al total tura del bosque. Los resultados del BIVF (tabla 3), de biomasa acumulada; T3 resultó con cinco fami- a partir de la contribución individual de cada una lias (Annonaceae, Rosaceae, Myrtaceae, Rutaceae de las especies (independientemente de su hábito y Protaceae); T4 estuvo representado por cinco fa- o porte), evidenció que las familias pueden ser de milias (Meliaceae, Boraginaceae, Elaeocarpaceae, importancia relativa para estructura, pero no para Siparunaceae y Arecaceae); y T5 con ocho fami- almacenamiento de carbono o viceversa. Las tres lias participantes (Sapotaceae, Saliaceae, Aralia- familias con mayor BIVF fueron: Moraceae, Are- ceae, Urticaceae, Phyllantaceae, Lecythidaceae, caceae, Euphorbiaceae y después le siguen Aste- Asteraceae y Celastraceae), resultando con mayor raceae, Fabaceae y Rubiaceae, lo que indica que número de familias. Se evidenció que las familias las más abundantes no son necesariamente esen- Clusiaceae y Euphorbiaceae mostraron un patrón ciales para biomasa o carbono. Las representadas diferente a las demás; las cuales no estuvieron aso- en los cinco transectos de estudio fueron: Euphor- ciadas a ninguno de los transectos, lo que indica biaceae, Arecaceae, Fabaceae y Melastomataceae, una menor correlación con el resto de la composi- debido a su alta abundancia. Las de mayor contri- ción familiar. Esta característica se debió a la baja bución a la biomasa fueron: Moraceae, Rubiaceae representatividad como reservas de carbono.

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García-Quintana, Y., Arteaga-Crespo, Y., Torres-Navarrete, B., Bravo-Medina, C. y Robles-Morillo, M. 4.67 5.13 4.67 6.62 3.57 7.33 3.23 9.95 6.71 ( %) BIVF 10.04 ( %) AGB AGB T5 BA ( %) N 1.52 6.55 5.96 1.52 7.10 6.78 4.55 9.31 0.15 4.55 6.11 0.06 3.03 6.63 0.03 1.52 10.49 17.86 ( %) 15.15 4.63 0.08 15.15 6.62 0.23 25.76 4.27 0.09 10.61 9.29 0.24 5.57 4.98 3.63 5.36 4.09 7.62 3.99 9.37 ( %) BIVF 15.00 ( %) AGB AGB T4 BA ( %) N 1.67 5.94 1.23 2.95 6.67 9.88 0.16 6.67 8.22 0.05 3.33 7.53 0.03 3.33 12.64 0.10 6.67 5.60 0.02 8.33 14.37 0.16 5.00 6.95 0.03 ( %) 38.33 6.48 0.18 16.67 11.19 0.26 4.58 7.44 4.63 5.73 5.82 3.96 4.71 ( %) BIVF 15.77 14.93 ( %) AGB AGB T3 BA ( %) N 5.33 8.34 0.05 1.33 12.77 8.21 1.33 8.73 3.14 4.40 1.33 9.12 3.42 1.33 10.68 5.17 2.67 9.19 0.03 1.33 9.90 2.89 ( %) 10.67 6.74 0.06 41.33 5.83 0.15 32.00 12.19 0.59 2.92 4.08 4.56 4.71 4.86 4.26 9.37 9.99 7.43 ( %) BIVF 14.52 ( %) AGB AGB BA ( %) N 1.92 5.91 0.91 1.92 8.16 2.15 3.85 9.78 0.05 1.92 9.29 2.93 7.69 6.86 0.03 5.77 6.99 0.01 7.69 12.70 7.72 ( %) 17.31 12.32 0.35 36.54 6.87 0.16 11.54 10.58 0.17 3.88 4.34 4.86 5.09 5.14 6.57 6.95 9.18 7.07 ( %) BIVF 34.80 ( %) AGB AGB BA ( %) N 1.4 10.0 16.04 10.1 2.9 0.01 10.1 5.1 0.06 15.9 3.7 0.04 11.6 8.9 0.32 15.9 5.2 0.10 1.45 23.1 79.81 ( %) ceae Total 79.7 76.5 107.4 87.87 96.15 89.45 14.49 66.70 98.67 93.49 23.72 71.96 96.67 88.81 2.21 62.56 83.33 70.99 31.47 61.93 Rutaceae Familias Familias Fabaceae Rosaceae Lauraceae Moraceae Meliaceae Meliaceae Salicaceae Rubiaceae Arecaceae Lamiaceae 1.4 6.0 4.22 Clusiaceae Malvaceae 1.4 7.2 6.78 Urticaceae 10.1 4.4 0.03 botánicas Proteaceae Asteraceae Burseraceae Annonaceae Boraginaceae Melastomata- Phyllanthaceae Euphorbiaceae Elaeocarpaceae Índice de biomasa a partir de parámetros fitosociológicos y estructurales en los transectos de estudio en los transectos fitosociológicos y estructurales 3. Índice de biomasa a partir parámetros Tabla

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Los resultados obtenidos posibilitaron la iden- DISCUSIÓN tificación de las familias botánicas que más contribuyeron a la reserva de carbono en cada sitio y, La alta riqueza y composición de familias botánicas, a su vez, las que más aportan a la estructura del así como la distribución desigual en cuanto al núme- ecosistema de bosque siempreverde piemontano ro de especies, se corresponde con los patrones flo- de la zona alta de la microcuenca del río Puyo. rísticos descritos para la Amazonía (Cabrera-Amaya Existe un pequeño número de familias con ga- y Rivera-Diaz, 2016; Jadán et al., 2017). Se puede rantía de mantener las reservas de carbono. Esto apreciar que se comparten familias con gran riqueza las convierte en familias claves desde el punto de de especies como Fabaceae, Euphorbiaceae, Lau- vista funcional en estos hábitats y deben ser con- raceae, Urticaceae, Arecaceae, Melastomataceae sideradas como prioritarias para futuras acciones y Annonaceae, reconocidas como algunas de las de restauración. más importantes en el neotrópico (Gentry, 1982);

Figura 4. Ordenación espacial de los transectos y acumulación de biomasa aérea por familias botánicas.

Leyenda: Meliaceae (Meliacea); Boraginaceae (Boraginc); Elaeocarpaceae (Elaeocar); Siparunaceae (Siparunc); Clusiaceae (Clu- siace); Arecaceae (Arecacea); Euphorbiaceae (Euphorbi); Malvaceae (Malvacea); Rubiaceae (Rubiacea); Salicaceae (Salicace); Sapotaceae (Sapotace); Fabaceae (Fabaceae); Sapindaceae (Sapindac); Araliaceae (Araliace); Melastomataceae (Melastom); Bur- seraceae (Burserac); Lamiaceae (Lamiacea); Urticaceae (Urticace); Phyllanthaceae (Phyllant); Lecythidaceae (Lecythid); Lauraceae (Lauracea); Cyatheaceae (Cyatheac); Asteraceae (Asterace); Celastraceae (Celastrc); Moraceae (Moraceae); Annonaceae (Annona- ce); Rosaceae (Rosaceae); Myrtaceae (Myrtacea); Rutaceae (Rutaceae); Proteaceae (Proteace).

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además de constituir elementos distintivos del bos- perturbaciones que se presentan con frecuencia en que húmedo tropical caracterizados por una flora esta importante zona de protección altera los pa- entre la vegetación de tierras bajas y los de cordi- trones ecológicos de este piedemonte amazónico. llera (Ter Steege et al., 2013). Sin embargo, lo más En este escenario es necesario promover acciones consistente es el patrón que se repite en los bos- de restauración que permitan la rehabilitación de ques siempreverde piemontano de la microcuenca los sitios más perturbados a partir de grupos nú- del río Puyo con la familia Fabaceae que resultó en cleos de familias botánicas para cada condición el primer lugar según la riqueza de especies, cata- local. Estos resultados se corresponden con lo des- logada como una de las más ricas en bosques de crito por Valdés-Sáenz et al. (2014), Gutiérrez y tierra baja en el neotrópico (Gentry, 1988). Por otro Becerra (2018) y Vega (2020), quienes refieren que lado, llama la atención la ubicación de las familias las perturbaciones antrópicas alteran sensiblemen- Arecaceae, Rubiaceae y Moraceae que han sido re- te los patrones de estructura y composición en las portadas con mayor riqueza para las condiciones comunidades vegetales. amazónicas, no existiendo coincidencias en cuanto Además de estos criterios, las diferencias con- a su representatividad en el área de estudio (Cabre- trastantes en riqueza, estructura y composición ra-Amaya y Rivera-Diaz, 2016; Flores-Valencia et florística podrían explicarse por la heterogeneidad al., 2016; Torres et al., 2019). ambiental que existe, determinada fundamental- En un bosque siempreverde piemontano prima- mente por las condiciones topográficas (pendiente rio del norte de la cordillera oriental de los Andes, y altitud) (Cueva et al., 2019) que propician la caí- entre los 600-700 m de altitud, en las proximida- da de muchos árboles y, por consiguiente, favore- des del río Piatúa que tributa al río Anzu, cantón ce las trayectorias sucesionales del bosque. Arosemena Tola, provincia de Napo de la Ama- Los resultados obtenidos en cuanto al conteni- zonía ecuatoriana, Patiño et al. (2015) reportaron do de biomasa aérea en la zona alta del bosque la familia Arecaceae con el mayor porcentaje de siempreverde piemontano de la microcuenca del especies (22.92 %), seguido de Lauraceae con un río Puyo en la Amazonía ecuatoriana son similares 15.97 % y en tercer lugar la familia Vochysiaceae a lo reportado por Torres et al. (2019) en un bosque con 6.60 %. Esto indica que solo la familia Lau- siempreverde de Napo con valores de 290 a 340 raceae ha sido altamente representada en el área Mg.ha-1. También concuerdan con lo obtenido en de estudio. Ello sugiere que los diferentes grados un bosque de tierra firme de la Amazonía colom- de perturbación observados en los sitios pueden biana en el que se estimó una biomasa para indi- haber influido en la variación de la composición viduos con DAP ≥ 10 cm de 297.6 Mg.ha-1 (Paky florística asociada al aumento de la deforestación et al., 2017). La biomasa reportada en el presente y fragmentación que resulta en la pérdida de hábi- estudio se encuentra dentro de lo reportado para tat de especies de flora (Quintana et al., 2017), así la cuenca amazónica (Paky et al., 2017). En estu- como la extracción de madera (Vasco et al., 2017). dios de bosques de Amazonía oriental central se El alto nivel de heterogeneidad encontrada en obtuvo un valor de 316.8 ± 79.7 y en Amazonía los parámetros de estructura y composición flo- occidental 239.8 ± 58, valores dentro de los ran- rística del bosque siempreverde piemontano de gos de la presente investigación (Mitchard et al., la zona alta de la microcuenca del río Puyo, de- 2014). Sin embargo, los valores obtenidos en los terminado por un menor número de familias sitios T2 y T4 fueron relativamente bajos en com- botánicas, área basal, diámetro promedio y ma- paración con el resto de los sitios de estudio y los yor riqueza florística en los sitios más perturba- datos reportados por los autores mencionados. Los dos (T2 y T4), demostró que la gravedad de las valores bajos de biomasa se pueden atribuir al alto

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grado de perturbación reportado en estos sitios por el bosque siempreverde piemontano de Napo en actividades como la extracción de madera, desli- Ecuador, Torres et al. (2019) obtuvieron resultados zamientos de suelo y fuertes vientos (tabla 1) que similares en cuanto al índice de biomasa, pero a propiciaron la caída de muchos árboles y, por con- nivel de especies, identificando las que más consiguiente, una disminución de la biomasa aérea tribuyen a la biomasa y estructura. sobre el suelo. Las afectaciones que sufren los bosques siem- Los valores de biomasa aérea por clases preverde piemontano de la zona alta de la micro- diamétricas se encontraron en los rangos reporta- cuenca del río Puyo, determinadas por sitios que dos por otros investigadores en bosques amazóni- poseen una baja abundancia de familias botánicas cos (Quiceno et al., 2016; Torres et al., 2019; Yepes como contribuyentes a la biomasa aérea acumu- et al., 2015). De acuerdo con el análisis realiza- lada, pueden resultar en el empobrecimiento de do por Keeling y Phillips (2007), los bosques trop- la captura de carbono de este importante reservo- icales del mundo por lo general no tienen valores rio de bosque. Vargas et al. (2019) refieren que la de biomasa por encima de los 350 Mg.ha-1. Ure- capacidad de los ecosistemas para almacenar carta (2015) menciona que los bosques amazónicos bono en forma de biomasa varía en función de la son un gran almacén de biodiversidad y funcio- composición florística, la edad y densidad de la nan como sumideros de carbono debido a la bio- población. Esto se corresponde con los resultados masa aérea que acumulan en las diversas especies del presente estudio, reportando variaciones en los arbóreas. La mayor concentración de individuos sitios en cuanto a la composición florística, con en clases diamétricas pequeñas es consistente con estadios sucesiones que propician una masa veg- las características de bosque secundario (Cabre- etal disetánea y distinta densidad arbórea. Ello es ra-Amaya y Rivera-Diaz, 2016), lo que da cuenta de resaltar pues, según Ureta (2015), los bosques del efecto de los disturbios en la zona de estudio. tropicales han captado un gran interés debido a

El BIVF, relacionado con el valor de importan- que contribuyen en la captura de CO2 en función cia tradicional calculado comúnmente con base de la biomasa aérea proporcionada por innumer- en los parámetros fitosociológicos de abundan- ables especies vegetales y las alteraciones en ellos cia, frecuencia y dominancia permitió el análisis pueden influir fuertemente en las emisiones y la ecológico de las comunidades vegetales orientado fijación de carbono. a interpretaciones de la importancia relativa de las El patrón encontrado de baja representatividad familias botánicas (Torres et al., 2019). Ello pro- de familias botánicas que acumulan carbono po- porciona información cuantitativa sobre la acumu- dría indicar que los futuros cambios del ecosiste- lación de biomasa, producción y calidad del sitio ma pueden resultar en el empobrecimiento de los o condición ambiental de cada hábitat en espe- bosques amazónicos. Estos resultados se corres- cífico ocupado por grupos de familias botánicas. ponden con lo reportado por Fauset et al. (2015) Lo que ayuda a fundamentar sobre bases científi- para los bosques amazónicos donde refieren que cas las familias de mayor valor ecológico y ca- la producción de biomasa está altamente concen- pacidad para mantener las reservas de carbono. trada en pocas especies y que pueden ser menos Esto facilita la toma decisiones en los programas resistentes a cambios ambientales de lo que se es- de restauración como contribución a los servicios peraría, dado que la alta diversidad de especies por ecosistémicos relacionados con las funciones de lo general confiere una alta resiliencia ecológica. regulación y protección del ecosistema de pie de Del mismo modo, esta información proporciona monte amazónico. En un estudio sobre estructura una mejor comprensión de cómo las existencias y biomasa a lo largo de un gradiente altitudinal en de carbono en ecosistemas de bosques tropicales

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podrían conducir a predicciones sobre los cam- biomasa aérea acumulada que resultó con valores bios de uso de suelos y futuros escenarios de cam- de 161.84 a 339.70 Mg.ha-1; presentándose mayor bio climático. En la zona alta de la microcuenca stock de carbono en los sitios y T5 y en la menor del río Puyo se constató, mediante el análisis del clase diamétrica. grado de perturbaciones, que son muy frecuentes El BIVF permitió reconocer familias claves para las prácticas de cambio de uso del suelo, lo cual la captura de carbono y estructura ecológica del propicia alteraciones en la biomasa acumulada bosque (Moraceae, Arecaceae y Euphorbiaceae), del bosque siempreverde piemontano. Estos ele- demostrándose una variación en la contribución mentos facilitan información básica para entender de familias para mantener el nivel de reservas de los stocks de biomasa en cada uno de los sitios carbono. Por lo que se apunta a que las prácticas de estudio. de aprovechamiento y cambio de uso de suelo ge- Los resultados obtenidos del análisis de distri- nerarían un alto riesgo en los árboles de mayor po- bución espacial permitieron determinar las ten- tencial de almacenamiento de carbono y pueden dencias de cada uno de los sitios en cuanto a la propiciar el empobrecimiento de las reservas de acumulación de biomasa por familias botánicas. carbono en el bosque siempreverde piemontano El comportamiento espacial encontrado obedece de la zona alta de la microcuenca del río Puyo. al grado de perturbaciones predominante en cada El DCA reportó la distribución de las familias sitio. El análisis global de la distribución de espe- en cuanto a reservas de carbono por cada uno de cies y la composición dentro de un mosaico de los sitios de estudio, identificando de forma ten- paisaje permite entender el aporte y el papel que dencial las que más aportan a la reserva de carbo- tienen cada uno de los hábitats disponibles en la no, a nivel local, con predominio de un pequeño distribución de las especies y la capacidad para número. Esto brinda información importante que garantizar su conservación en paisajes interveni- facilita la selección de grupos de familias para la dos (Petit y Petit, 2003). toma de decisiones relacionadas con la restaura- De lo anterior se puede concluir que conocer la ción de los sitios más perturbados de este reservo- variación espacial local es importante para prede- rio de bosque. cir el almacenamiento de carbono en los bosques de la Amazonía ecuatoriana. Los estudios que integran etapas sucesionales, topografía y otras fuentes AGRADECIMIENTOS de heterogeneidad local influyen en la estimación de la biomasa (Chave et al., 2003; de Castilho et Los autores agradecen a las instituciones públicas al., 2006). Los sitios de estudio están caracteriza- y a las no gubernamentales que apoyaron con la dos por estos elementos, lo que permite que se logística, personal de campo y académicos que presenten diferentes tendencias de distribución en posibilitaron el realizar el trabajo de inventario en función de la acumulación de biomasa. la zona alta de la microcuenca del río Puyo. Tal es el caso de la Universidad Estatal Amazónica, el Gobierno Autónomo Descentralizado Provincial CONCLUSIONES de Pastaza y la ONG The Nature Conservancy.

La composición florística y estructural del bosque siempreverde piemontano de la zona alta de CONFLICTO DE INTERESES la microcuenca del río Puyo fue variable para los sitios de estudio sometidos a distintos niveles de Los autores declaran que no existen conflictos de perturbación. Esto se reflejó en el potencial de intereses.

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Artículo de investigación Variación de biomasa en un periodo de 21 años en un Bosque Atlántico del Alto Paraná (Paraguay)

Biomass variation over a 21 years period in an Upper Parana Atlantic Forest, Paraguay

Victoria Rika Kubota1* , Rubén Darío Caballero-González1 , Aracery Elizabeth Fernández-Lomaquiz2

Kubota, V. R., Caballero-González, R. D. y Fernández-Lomaquiz, A. E. (2021). Variación de biomasa en un periodo de 21 años en un Bosque Atlántico del Alto Paraná (Paraguay). Colombia Forestal, 24(1), 60-70

Recepción: 16 de mayo 2020 Aprobación: 21 de septiembre 2020

Resumen Abstract Se analizó la variación temporal de biomasa en un The temporal variation of the tree biomass was remanente del Bosque Atlántico del Alto Paraná en analyzed in a remaining Upper Parana Atlantic Fo- Paraguay, haciendo énfasis en la dinámica forestal rest in Paraguay, focusing on forest dynamics and y las clases diamétricas. Se estimó la biomasa to- diameter classes. The total biomass of all individuals tal de los árboles con DAP ≥ 10 cm, en una par- with DBH ≥ 10 cm was estimated in a permanent cela permanente de 1 ha ubicada en la Reserva plot of 1 ha located in the Tati Yupi Nature Reser- Natural Tati Yupi de Itaipu Binacional, empleando ve of Itaipu Binacional, using measurement data datos de mediciones de los años 1995, 2002, 2005, from 1995, 2002, 2005, 2008, 2011 and 2016. In 2008, 2011 y 2016. En 21 años hubo un aumen- 21 years, the biomass increased by 0.82 Mg.ha-1. to de biomasa de 0.82 Mg.ha-1.año-1; sin embargo, year-1; however the variation was not uniform be- la variación no fue uniforme entre las mediciones. tween measurements. In the period 1995 - 2002 En los periodos 1995-2002 y 2002-2005 se presen- and 2002 - 2005, there was a reduction in total bio- tó reducción de biomasa de 4.28 y 0.81 Mg.ha-1. mass of 4.28 and 0.81 Mg.ha-1.year-1, mainly due to año-1, principalmente debido a la elevada mortan- high tree mortality. While in the period 2005 - 2008, dad de los árboles. Mientras que en los lapsos de 2008 - 2011 and 2011 - 2016, there was an increa- 2005-2008, 2008-2011 y 2011-2016 hubo aumento se in biomass of 6.00, 2.97 and 4.53 Mg.ha-1.year-1, de 6.00, 2.97 y 4.53 Mg.ha-1.año-1, respectivamente. respectively. The variation was more visible in lower La variación fue más notable en las clases diamétri- diameter classes. cas inferiores. Key words: subtropical forest, diametric class, Forest Palabras clave: bosque subtropical, clase diamétri- dynamics, Itaipu Biosphere Reserve, Permanent plot, ca, dinámica forestal, Reserva de Biosfera Itaipu, Tati Yupi Natural Reserve. parcela permanente, Reserva Natural Tati Yupi

1 División de Áreas Protegidas, Dirección de Coordinación Ejecutiva, Itaipu Binacional, Paraguay. 2 Superintendencia de Obras y Desarrollo, Dirección de Coordinación Ejecutiva, Itaipu Binacional, Paraguay. * [email protected]. Autor de correspondencia. https://doi.org/10.14483/2256201X.16313

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INTRODUCCIÓN global. Esto se puede lograr mediante el monitoreo de los bosques a través de las mediciones de El estudio de la variación temporal de la bioma- parcelas permanentes que permiten identificar sa forestal permite comprender mejor la participa- los cambios poblacionales y volumétricos en un ción de los bosques en el ciclo global de carbono, área de estudio (Chave et al., 2001; Phillips et al., debido a que este elemento representa aproxima- 2009). El monitoreo a largo plazo permite observar damente el 47 % de la biomasa arbórea (McGro- mejor las tendencias de la dinámica forestal. ddy, Daufresne y Hedin, 2004; Pan et al., 2011). A El Bosque Atlántico del Alto Paraná (BAAPA) medida que se evidencian los efectos del cambio es una de las 15 ecorregiones que forma parte del climático, el interés mundial por la estimación y complejo ecorregional denominado Bosque Atlán- la conservación de la biomasa forestal incrementa tico y se encuentra en parte de Brasil, Paraguay y (Pan et al., 2011). Esto se ve reflejado en la imple- Argentina, con una superficie de 47 120 400 ha mentación de mecanismos como la reducción de (Di Bitetti, Placci y Dietz, 2003). Originalmente, emisiones por deforestación y degradación forestal estuvo ocupado por bosques subtropicales semica- en países en desarrollo (REDD+; Food and Agricul- ducifolios húmedos con la estructura más comple- ture Organization [FAO], 2020). ja y con mayor contenido de biomasa de Paraguay La biomasa en los bosques primarios tiende a (Tortorelli, 1967). Pero, en los últimos siglos, el mantenerse en equilibrio en el tiempo con peque- BAAPA fue explotado mediante la extracción de ñas variaciones debido a disturbios naturales (Ya- Ilex paraguariensis A. St.-Hil. y de maderas de es- mamoto, 2000). Estas fluctuaciones temporales a pecies de alto valor comercial y de grandes dimen- causa de la mortandad y el crecimiento de los ár- siones, ocasionando la reducción de cantidad de boles podrían ser consideradas como parte del fun- árboles grandes en los bosques remanentes (Fleytas, cionamiento normal de los bosques (Chave, Riéra y 2007; Spichiger, Bertoni y Loizeau, 1992; Tortorelli, Dubois, 2001). Sin embargo, varios estudios demos- 1967). Adicional a esto, en las últimas décadas, ex- traron que la biomasa de bosques tropicales está su- tensas superficies del BAAPA fueron deforestadas y friendo cambios mayores con el paso de los años transformadas, principalmente, a cultivos y pasturas (Hoshizaki et al., 2004; Wigneron et al., 2020). Los (De Sy et al., 2015). En Paraguay la cobertura fores- fenómenos climáticos como El Niño y las sequías tal del BAAPA se redujo al 73 % en 1973, al 24.9 % son algunas de las posibles causas de las transicio- en 2000 (Huang et al., 2007) y al 9 % para el 2017 nes extraordinarias de la biomasa forestal (Phillips y (Da Ponte, 2017). Esta fragmentación y degrada- Lewis, 2016; Wigneron et al., 2020). Por otra parte, ción histórica influye en la cantidad y la dinámica la biomasa tiende a incrementar a través del tiempo de biomasa en los bosques remanentes (Facultad de en los bosques en proceso de recuperación (Molas, Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Asun- 2016; Rodas, 2016). Estos estudios indican que aún ción, 2013). Sin embargo, aún es escaso el cono- existen vacíos de conocimiento sobre la dinámica cimiento de estas dinámicas a largo plazo en la de biomasa de los bosques. región; por lo que este es el primer estudio con más En comparación con los bosques tropicales y de 20 años de monitoreo realizado en Paraguay. los boreales, aún se conoce poco sobre la biomasa La Reserva Natural Tati Yupi, administrada por y la dinámica de los bosques subtropicales. Para la Itaipu Binacional, protege uno de los últimos rela formulación y la puesta en funcionamiento de manentes del BAAPA en Paraguay. Fue creada en políticas de mitigación y adaptación al cambio cli- el año 1984 con el nombre de Refugio Biológico mático, es necesario conocer el comportamiento Tati Yupi y fue reconocida como área silvestre pro- de estos a través del tiempo (en lo que respecta a tegida mediante el Decreto Presidencial 7442 en el su biomasa) y analizarlo considerando el contexto año 2017, adoptando la denominación de Reserva

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Natural Tati Yupi. Tiene 2245 ha, de las cuales 1672 MATERIALES Y MÉTODOS ha corresponden a una formación boscosa que ha sido explotada en sus especies más valiosas antes Área de estudio de la creación del Refugio y que en la actualidad se encuentra en etapa de recuperación (Itaipu, 2016). El estudio se realizó en una parcela permanente de De acuerdo con su composición arbórea (Caballero, monitoreo instalada en la Reserva Natural Tati Yupi 2014 y Vera, 2009), esta formación boscosa corres- (25°22’1.8” latitud sur - 54°36’10.7” longitud oeste), ponde a bosques dominados por especies de la fa- la cual se encuentra en una zona periurbana del mu- milia Lauraceae, así como especies de Cedrela fissilis nicipio de Hernandarias, departamento de Alto Pa- Vell. y Chrysophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler) raná, Paraguay, y colinda con el embalse de Itaipu Engl., que se desarrollan en suelos bien drenados Binacional (figura 1). La altitud del terreno oscila en- (Spichiger et al., 1992). El bosque de la Reserva Na- tre los 220 y 260 m y presenta una temperatura me- tural Tati Yupi tiene las características propias de los dia anual de 22 °C y una precipitación media anual remanentes del BAAPA en proceso de recuperación. de 1870 mm (Itaipu, 2016). El clima está clasificado, El objetivo de este estudio fue analizar la va- según Köppen, como templado lluvioso (Cfa) y, de riación temporal de la biomasa total arbórea en la acuerdo con el sistema de Thornthwaite, como Hú- Reserva Natural Tati Yupi, haciendo énfasis en la medo B2 (Itaipu, 2016). En la zona domina el suelo dinámica del bosque (mortandad, reducción volu- del orden Oxisol: de color pardo rojizo y textura limo métrica, crecimiento y reclutamiento de los árbo- arcillosa (Vera, 2009). La Reserva Natural Tati Yupi es les) y en las clases diamétricas de los individuos, una de las áreas núcleo de la Reserva de Biosfera de considerando a esta reserva como una formación Itaipu, que fue reconocida por el programa Hombre representativa del remanente del BAAPA en proce- y Biosfera de la Unesco en el año 2017. so de recuperación. La hipótesis planteada fue: en Esta formación corresponde a un bosque subtro- un periodo de 21 años hubo incremento de bio- pical semideciduo con especies latifoliadas (Vera, masa total arbórea debido al crecimiento y reclu- 2009). Algunas de las especies arbóreas represen- tamiento de los individuos, dándose la variación tativas son: Diatenopteryx sorbifolia Radlk., Chry- más notable en las clases diamétricas inferiores. sophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl.,

Figura 1a. Ubicación de la Reserva Natural Tati Yupi (punto negro) dentro del territorio paraguayo; b. Ubicación de la parcela permanente (punto negro) dentro de la Reserva Natural Tati Yupi (polígono rojo) y los principales cauces hídricos de la zona (líneas negras).

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Nectandra lanceolata Nees & Mart., Cabralea BT = 0.0505 × (D2H)0.9564 canjerana (Vell.) Mart., Plinia rivularis (Cambess.) Rotman, Ocotea diospyrifolia (Meisn.) Mez, Ce- Donde, drela fissilis Vell., Astronium fraxinifolium Schott, Holocalyx balansae Micheli, entre otras (Caballe- BT: biomasa total (kg) ro, 2014). La cantidad de árboles por hectárea su- D: DAP (cm) o DCM (cm) pera los 500 individuos que corresponden a 70 H: altura total (m) especies aproximadamente y la altura máxima del estrato arbóreo alcanza los 30 m (Vera, 2009). No se realizó descuento de biomasa en aquellos individuos con ramas rotas o aquellos con ca- Muestreo y análisis de datos vidades en los fustes. La biomasa de la parcela de cada medición fue estimada mediante la sumato- Fueron empleados datos de mediciones de una ria de la biomasa total de todos los individuos vi- parcela permanente de 100 × 100 m (1 ha) (Ca- vos registrados en la ocasión y fue expresada en ballero, 2014), correspondientes a los años 1995, Mg.ha-1. Las diferencias entre las mediciones fue- 2002, 2005, 2008, 2011 y 2016, lo que abarca ron consideradas como variación de biomasa to- un periodo de 21 años. Esta parcela está ubicada tal. El incremento de biomasa de la parcela debido en un bosque alterado en proceso de recuperación al crecimiento y el reclutamiento de individuos fue y fue instalada evitando variaciones topográficas. considerado como ganancia; mientras que la va- Todos los árboles con diámetro a la altura del pe- riación de biomasa debido a la muerte y a la dis- cho (DAP) ≥ 10 cm están enumerados e identifi- minución de DAP o altura total fue considerada cados. En la primera medición fueron registrados como reducción (transformación a necromasa). datos de DAP y altura total de todos los individuos Se realizó la comparación de biomasa total en- vivos; mientras que, para las mediciones poste- tre las mediciones. Además, se analizó la contribu- riores, se utilizaron datos de individuos vivos, in- ción de los cuatro factores de variación de biomasa cluyendo a los reclutados que alcanzaron el DAP y la variación por clase diamétrica. mínimo considerado; además, fueron registrados aquellos muertos después de la medición anterior. El DAP fue medido empleando cintas diamétricas, RESULTADOS mientras que la altura fue estimada usando como referencia una vara altimétrica. Se calculó el diá- Variación de biomasa debido a la dinámica metro cuadrático medio (DCM) de los fustes de los árboles bifurcados por debajo del DAP. Durante 21 años la biomasa aumentó en 17.15 El monitoreo de 21 años fue posible debido a Mg.ha-1 (0.82 Mg.ha-1.año-1, figura 2a). Sin embar- que tanto la metodología como los datos de medi- go, la variación no fue uniforme entre las medicio- ción depositados en la base de datos institucional nes. La biomasa total del bosque estudiado tuvo son manejados por un equipo técnico designado a un descenso entre el año 1995 y el año 2005. Pos- la evaluación y monitoreo de la biodiversidad de teriormente, la biomasa fue aumentando gradual- las áreas protegidas de Itaipu. mente, hasta que en la última medición superó el Se estimó la biomasa total (sumatoria de la bio- valor registrado en el inicio. Así como la biomasa masa aérea y subterránea) de los individuos regis- total, también se observó la variación en la cantidad trados en cada una de las mediciones, empleando de individuos inventariados, que fueron 509, 465, una ecuación alométrica (Sato et al., 2015). 477, 536, 567 y 567 para las siete mediciones.

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La mayor disminución de biomasa total se a la disminución del DAP o altura total, a excep- registró en el periodo 1995-2002, con una re- ción del periodo 2008-2011 (figuras 3a y 3b). ducción de 29.96 Mg.ha-1 que equivale a 4.28 En el periodo 1995-2002 se registró la mayor can- Mg.ha-1.año-1 (figura 2b). A partir del 2005 hasta tidad de individuos muertos y con disminución de el 2016 se registró un aumento gradual de bio- DAP o altura (tabla 1). Para el 2002, un total de 136 masa total. En el periodo 2005-2008 se produ- individuos, que equivale al 26.72 % de árboles regis- jo el mayor incremento anual de biomasa (6.00 trados en la medición del 1995, murieron ocasionan- Mg.ha-1.año-1). do una reducción de biomasa total de 6.20 Mg.ha-1. En todos los periodos, la ganancia de la bioma- año-1; mientras que 98 individuos presentaron dismi- sa total debido al crecimiento de individuos fue nución de DAP o altura total causando una merma superior al incremento por reclutamiento. Mien- de biomasa de 1.52 Mg.ha-1.año-1 (tabla 1, figuras 3a tras que la reducción de biomasa total por la muer- y 3b). En este periodo también se observó la mayor te de individuos fue superior a la reducción debido cantidad de individuos reclutados (92).

Figura 2a. Comparación de la biomasa total entre las mediciones; b. Comparación de la variación de biomasa total y de la variación anual de biomasa total entre los periodos de medición.

Figura 3a. Comparación de la variación de biomasa total debido a la muerte, disminución de DAP o altura (H), crecimiento y reclutamiento de individuos entre periodos. b. Comparación de la variación anual de biomasa total debido a la muerte, disminución de DAP o altura (H), crecimiento y reclutamiento de individuos entre periodos.

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Tabla 1. Número de árboles vivos, muertos, con disminución de DAP o altura (H), reclutados y con crecimiento registrados en cada medición (ind.ha-1)

Condiciones 1995-2002 2002-2005 2005-2008 2008-2011 2011-2016 Muertos 136 60 25 41 74 Con disminución de DAP o H 98 44 73 90 40 Reclutados 92 72 84 72 74 Con crecimiento 260 320 371 403 434

En los periodos 2002-2005 y 2005-2008 se ob- así como la cantidad de árboles con crecimiento servó la reducción gradual de la variación de bioma- (403 y 434). sa total causada por la muerte de individuos (5.41 y 1.28 Mg.ha-1.año-1) así como el número de árbo- Variación de biomasa por clase diamétrica les muertos (60 y 25; figura 3a, b y tabla 1). En los mismos periodos se registró el aumento gradual de En todas las mediciones hubo mayor cantidad de la ganancia de biomasa total debido al crecimiento individuos con diámetros inferiores (tabla 2). Por de los árboles (4.63 y 6.90 Mg.ha-1.año-1), así como otra parte, el mayor valor de biomasa total fue re- el número de individuos con crecimiento volumétri- gistrado en las clases diamétricas intermedias (20- co (320 y 371). La ganancia de biomasa total por el 29.9, 30-39.9 y 40-49.9 cm). Se observó mayor reclutamiento de individuos también indicó un au- ganancia de biomasa en las clases diamétricas in- mento gradual (0.86 y 1.40 Mg.ha-1.año-1); no obs- feriores, alcanzando un valor máximo de 3.95 y tante, el número de individuos reclutados fue inferior 1.63 Mg.ha-1.año-1 en la clase 10-19.9 y 20-29.9 a los encontrados en el periodo 1995-2002 (72 y 84). cm, respectivamente (tabla 3). A pesar de que las En los periodos 2008-2011 y 2011-2016 se ob- variaciones de biomasa fueron menores en las cla- servó un aumento en variación de biomasa total ses diamétricas superiores, la muerte de cada in- por la muerte de individuos (1.55 y 2.77 Mg.ha-1. dividuo de mayor dimensión tuvo gran influencia año-1) y de la cantidad de árboles muertos (41 y 74, en la reducción de biomasa. En el periodo 1995- figura 3a, b y tabla 1). La ganancia de biomasa por 2002 la muerte de un individuo con DAP de 76.50 crecimiento de individuos presentó valores simila- cm, ocasionó la reducción de 0.46 Mg.ha-1.año-1 res entre los periodos (6.75 y 6.91 Mg.ha-1.año-1), de biomasa (tabla 2 y 3).

Tabla 2. Distribución de biomasa total (Mg.ha-1) y cantidad de individuos (entre paréntesis) por clase diamétrica (cm)

Clase diamétrica 1995 2002 2005 2008 2011 2016 10-19.9 22.98 (303) 19.87 (292) 20.33 (311) 24.30 (351) 28.03 (365) 28.26 (347) 20-29.9 31.28 (104) 21.14 (80) 21.42 (80) 26.81 (98) 30.38 (110) 38.73 (129) 30-39.9 36.84 (58) 33.85 (54) 31.85 (51) 31.10 (48) 30.95 (49) 34.33 (50) 40-49.9 34.94 (30) 25.91 (26) 24.32 (22) 30.32 (26) 27.30 (27) 31.90 (24) 50-59.9 19.48 (11) 18.55 (11) 18.39 (11) 20.80 (11) 23.09 (13) 25.46 (13) 60-69.9 2.02 (1) 2.34 (1) 2.53 (1) 2.76 (1) 4.88 (2) 8.00 (3) 70-79.9 6.87 (2) 2.78 (1) 3.18 (1) ------80-89.9 ------3.91 (1) 4.29 (1) 4.88 (1)

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Tabla 3. Ganancia por crecimiento y por reclutamiento (Gan.), reducción por muerte y disminución de DAP o altura (Red.) y variación de biomasa total (Dif.) por clase diamétrica (cm). Todos los valores en Mg.ha-1.año-1

1995-2002 2002-2005 2005-2008 2008-2011 2011-2016 Clase diamétrica Gan. Red. Dif. Gan. Red. Dif. Gan. Red. Dif. Gan. Red. Dif. Gan. Red. Dif. 10-19.9 1.45 0.99 0.46 2.45 0.85 1.60 3.67 0.45 3.21 3.95 0.87 3.08 3.12 0.84 2.28 20-29.9 0.73 1.57 -0.84 1.28 0.79 0.49 1.26 0.46 0.81 1.53 0.87 0.65 1.63 0.64 0.99 30-39.9 0.68 1.37 -0.70 0.79 1.84 -1.05 1.34 1.19 0.16 1.10 0.90 0.20 1.33 0.61 0.72 40-49.9 0.44 1.75 -1.31 0.57 1.75 -1.18 0.89 0.19 0.69 0.79 1.70 -0.91 0.82 0.78 0.04 50-59.9 0.10 1.44 -1.34 0.21 1.08 -0.87 0.81 0.01 0.81 0.29 0.53 -0.24 0.69 0.38 0.31 60-69.9 0.05 - 0.05 0.06 - 0.06 0.08 - 0.08 0.07 - 0.07 0.07 - 0.07 70-79.9 - 0.58 -0.58 0.13 - 0.13 0.24 - 0.24 ------80-89.9 ------0.13 - 0.13 0.12 - 0.12

DISCUSIÓN como consecuencia del fenómeno El Niño registrado entre el 2015 a 2016. Por otra parte, Phillips et al. (2009) identificaron reducción de biomasa a Variación de biomasa causa de la sequía del año 2005 usando datos de 123 parcelas ubicadas en el Amazonas. No obs- La variación de número de individuos y de bioma- tante, no se cuenta con suficientes evidencias para sa total observada en este estudio refleja la diná- afirmar la relación entre la variación de bioma- mica existente en el BAAPA. El comportamiento sa total del bosque estudiado con los fenómenos evidenciado en la parcela indica que posterior a la climatológicos. elevada pérdida de individuos o sus partes, como El aporte de los árboles con DAP elevado a la las ramas, hay una tendencia de incremento de biomasa total de la parcela fue relevante a pe- regeneración y del crecimiento de los árboles re- sar de su poca abundancia. La cantidad de in- manentes. Este es un fenómeno explicado por Ya- dividuos con dimensiones mayores registrada en mamoto (2000) y Lindner y Sattler (2012), quienes este estudio fue inferior a la reportada por Molas indican que la alteración de los bosques puede (2016), quien encontró cinco árboles con DAP > afectar la dinámica de tal forma que la perturba- 80 cm en una parcela de 1 ha, teniendo uno de ción podría ser apreciable en sus reservas de bio- ellos un DAP > 100 cm. Por otra parte, el DAP masa por largos periodos de tiempo. medio (20.60 ± 0.30 cm) de la parcela estudiada El periodo de mayor reducción de biomasa determinado con los datos de todas las medicio- total debido a la mortandad de árboles y dismi- nes fue inferior al valor medio de las 13 parcelas nución de DAP o altura total de este estudio (1995- instaladas en el BAAPA por Spichiger et al. (1992; 2002) coincide con la ocurrencia del fenómeno 23.15 ± 5.32 cm). del Niño extremadamente fuerte registrado entre Chave et al. (2003) reportaron una clara tenden- el año 1997 a 1998, seguido de una prolongada La cia de incremento de biomasa en las clases dia- Niña que inició a mediados de 1998 y culminó al métricas inferiores (1-30 cm) y una reducción en principio del 2001 (World Meteorological Organi- las clases superiores (40-110 cm). En este estudio zation [WMO], 2014). Wigneron et al. (2020) tam- la tendencia de la variación de biomasa por clase bién encontraron reducción de biomasa forestal diamétrica fue similar pero no tan clara como la en los bosques tropicales de África, América y Asia reportada por los citados autores.

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 60-70 [ 66 ] Variación de biomasa en un periodo de 21 años en un Bosque Atlántico del Alto Paraná (Paraguay)

Kubota, V. R., Caballero-González, R. D. y Fernández-Lomaquiz, A. E.

Comparación con las tendencias globales En lo concerniente a la región paleotropical, Hoshizaki et al. (2004) encontraron una dismi- Los estudios de la variación de biomasa realizados nución de la biomasa aérea equivalente a 7.10 en la región indican una tendencia de incremento Mg.ha-1.año-1 en los bosques de Malasia (1994- de la masa forestal a través del tiempo. No obstan- 1998) debido, principalmente, a la muerte de ár- te, el incremento de biomasa encontrado en el pe- boles grandes. Este resultado contrasta con las riodo de 21 años (0.82 Mg.ha-1.año-1) fue inferior tendencias reportadas por autores ya citados, quie- a los valores observados en estudios realizados en nes analizaron datos provenientes de otras regio- otras parcelas del BAAPA. Rodas (2016) encontró nes, y con las observaciones del presente estudio. una ganancia biomasa total de 4.04 Mg.ha-1.año-1 en un bosque secundario de 29 años de recupe- Desafíos para futuros estudios ración. Mientras que Molas (2016) observó un aumento de 2.35 Mg.ha-1.año-1 en un bosque al- Es necesario generar más información sobre la va- terado del BAAPA. El bajo incremento observado riación temporal de biomasa de los remanentes en el presente estudio se debió a la elevada mor- del BAAPA para lograr un conocimiento integral tandad que tuvo lugar en las primeras mediciones; sobre la participación de estos bosques en el ciclo posterior al año 2005, el incremento de biomasa global de carbono. fue similar a los encontrados por Rodas (2016) y En este estudio no se tuvo en cuenta el efecto de Molas (2016). los árboles con ramas rotas y con fustes ahuecados Tendencias similares fueron observadas en sobre la biomasa total. Monda et al. (2015) repor- estudios a largo plazo realizados en bosques taron que la aplicación de ecuaciones alométricas del neotrópico. Chave et al. (2001) monitorea- específicas para árboles con cavidades tuvo una ron la biomasa aérea en un bosque ubicado en influencia importante sobre el valor final de la bio- Guayana Francesa registrando un aumento de masa de un bosque del sureste asiático, debido a 1.9 Mg.ha-1.año-1 y 0.7 Mg.ha-1.año-1 en dos sitios que las cavidades son más comunes en los árboles estudiados durante el periodo 1981-1991. Chave de mayor dimensión. Considerando que la abun- et al. (2003) determinaron que el aumento de bio- dancia de los árboles ahuecados podría variar en- masa aérea en una parcela de 50 ha de un bosque tre sitios, se requiere de un análisis minucioso para tropical en Panamá durante el periodo 1985-2000 determinar la necesidad de realizar los ajustes co- fue de 0.21 Mg.ha-1.año-1. Phillips y Lewis (2009) rrespondientes para estudios de biomasa que sean estimaron un incremento de biomasa aérea de llevados a cabo en el BAAPA. 0.89 Mg.ha-1.año-1 usando datos de 123 parcelas ubicadas en el Amazonas (1991-2005). Baker et al. (2004) observaron un incremento medio de CONCLUSIONES biomasa aérea de 1.22 Mg.ha-1.año-1 en 59 parcelas instaladas en el Amazonas que fueron me- La hipótesis planteada para el estudio fue acepta- didas en el periodo 1979-2001. En el continente da. Hubo un aumento de biomasa total en el trans- africano también fue observado un incremento curso de 21 años. No obstante, la variación no de biomasa forestal. Lewis et al. (2009) analiza- fue uniforme entre las mediciones. Los principales ron datos de 79 parcelas instaladas en 10 países factores que perturbaron la biomasa total fueron africanos y encontraron un incremento de bioma- la muerte y el crecimiento de los individuos. La sa aérea de aproximadamente 1.26 Mg.ha-1.año-1 elevada cantidad de individuos muertos causó la (0.63 MgC.ha-1.año-1) en el lapso 1968-2007. disminución de biomasa total entre la primera y

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 60-70 [ 67 ] Variación de biomasa en un periodo de 21 años en un Bosque Atlántico del Alto Paraná (Paraguay)

Kubota, V. R., Caballero-González, R. D. y Fernández-Lomaquiz, A. E. segunda medición. Posteriormente, se observó un CONTRIBUCIÓN POR AUTORES aumento gradual de la biomasa total debido a la reducción de la cantidad de individuos muertos y R.D.C.G. realizó el registro de datos en terreno en al incremento por crecimiento de árboles. La in- los años 2002, 2005, 2008 y 2016. A.E.F.L. parti- fluencia de la reducción de DAP o altura y el reclu- cipó en el registro de datos en terreno en el año tamiento de individuos fueron menos relevantes. 2016. V.R.K. participó en el registro en terreno en En todas las mediciones se encontraron mayores el año 2016 y analizó los datos. Todos los autores variaciones de biomasa en las clases diamétricas in- contribuyeron a la discusión y participaron en la feriores. Por otra parte, la muerte de individuos con redacción del manuscrito. dimensiones superiores causó reducciones importantes de biomasa debido a su gran volumen, a pesar de que la cantidad de estos individuos fue baja. REFERENCIAS Este es el primer estudio de dinámica de biomasa a largo plazo realizado en Paraguay y servirá de re- Baker, T. R., Phillips, O. L., Malhi, Y., Almeida, S., Arro- ferencia para los bosques remanentes del BAAPA en yo, L., Di Fiore, A., Erwin, T., Higuchi, N., Killen, proceso de recuperación. El incremento de biomasa T. J., Laurance, S. G., Laurance, W. F., Lewie, S. observado sugiere que los remanentes del BAAPA L., Monteagudo, A., Neil, D. A., Núñez Var- podrían estar cumpliendo una función positiva en la gas, P., Pitman, N. C. A., Silva, J. N. M. y Vás- mitigación de cambio climático. Es necesario gene- quez Martínez, R. (2004). Increasing biomass rar más información sobre esta dinámica para lograr in Amazonian forest plots. Philosophical Trans- un conocimiento integral sobre la participación del actions of The Royal Society, 359, 353-365. BAAPA en el ciclo global de carbono. https://doi.org/10.1098/rstb.2003.1422 Caballero, R. (2014). Análisis estructural y dinámico de la parcela permanente de medición y monitoreo de AGRADECIMIENTOS la biodiversidad del Refugio Biológico Tati Yupi: fi- tosociología forestal, análisis de datos de campo. La instalación y las mediciones de la parcela per- Biota, 16. manente fueron realizadas con recursos de la Itai- Chave, J., Condit, R., Lao, S., Caspersen, J., Foster, R. y pu Binacional. Se agradece a todas las personas Hubbell, S. (2003). Spatial and temporal variation of que participaron y apoyaron las mediciones de la biomass in a tropical forest: results from a large cen- parcela estudiada a lo largo de 21 años. En espe- sus plot in Panama. Journal of Ecology, 91, 240-252. cial a: Carlos Giménez Facetti (†), Amancio Ma- https://doi.org/10.1046/j.1365-2745.2003.00757.x llorquín, Nicolás Coronel, Vicente López, Edgar Chave, J., Riéra, B. y Dubois, M. A. (2001). Es- Domínguez, Rubén Rodríguez, Germán Mendoza timation of biomass in a neotropical for- (†), Néstor Ayala (†), Guillermo Caballero, Antonio est of French Guiana: spatial and temporal Lomaquis, Francisco Calonga y Raúl Ortega, quie- variability. Journal of Tropical Ecology, 17, 79-96. nes iniciaron este monitoreo al instalar la parcela https://doi.org/10.1017/S0266467401001055 y realizar la primera medición. Da Ponte, E., Mack, B., Wohlfart, C., Rodas, O., Flecken- stein, M., Oppelt, N., Dech, S. y Kuenzer C. (2017). Assessing forest cover dynamics and forest perception CONFLICTO DE INTERESES in the Atlantic Forest of Paraguay, combining remote sensing and household level data. Forests, 8(389). Los autores declaran no tener conflicto de intereses https://doi.org/10.3390/f8100389

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Kubota, V. R., Caballero-González, R. D. y Fernández-Lomaquiz, A. E.

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Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 60-70 [ 70 ] Publicación de la Facultad del Medio Ambiente y Recursos Naturales–Proyecto Curricular de Ingeniería Forestal revistas.udistrital.edu.co/ojs/index.php/colfor/index

Artículo de investigación Modelamiento de la productividad de Gmelina arborea Roxb. con base en variables biofísicas y de rodal

Modeling the productivity of Gmelina arborea Roxb. using biophysical and stand variables

Alonso Barrios-Trilleras1* , Ana Milena López-Aguirre1 , Camila Andrea Báez-Aparicio1

Barrios-Trilleras, A., López-Aguirre, A. M. y Báez-Aparicio, C. A. (2021). Modelamiento de la productividad de Gmelina arborea Roxb. con base en variables biofísicas y de rodal. Colombia Forestal, 24(1), 71-87.

Recepción: 21 de septiembre 2019 Aprobación: 20 de agosto 2020

Resumen Abstract El estudio desarrolló un modelo empírico para pre- The study developed an empirical model for predecir la altura dominante (H) y el índice de sitio (IS) dicting the dominant height (H) and site index (SI) de plantaciones de Gmelina arborea Roxb., consi- of Gmelina arborea Roxb. plantations considering derando para ello variables biofísicas y de rodal. Se biophysical and stand variables. Data from 160 utilizaron datos de 160 rodales localizados en las stands located in the Andean, Caribbean and Pacific regiones Andina, Caribe y Pacífica de Colombia. regions of Colombia were used. The Chapman-Ri- El modelo de Chapman-Richards fue seleccionado chards model was selected for predicting H and SI para predecir la H e IS de cada rodal. Un análisis of each stand. A correlation analysis identified the de correlación identificó al espaciamiento relativo, relative spacing, elevation and precipitation as va- la altitud y la precipitación como variables relacio- riables related to SI. A multiple linear regression mo- nadas al IS. Un modelo de regresión lineal múltiple del with these variables explained 70 % of the total con estas variables explicó el 70 % de la variación variation observed in SI. These variables included total observada en el IS. Estas variables incorporadas in the H model allowed to increase the fit index by al modelo de H permitieron aumentar en 30 % y re- 30 % and reduce the absolute error and mean squa- ducir en 40 y 41 % el índice de ajuste, error abso- re error by 40 and 41 %, respectively. The develo- luto y error medio cuadrático, respectivamente. Los ped models are suitable for estimating productivity modelos desarrollados son adecuados para estimar in areas with-out a history of forest plantations, ad- la productividad en áreas sin historia de plantacio- ding flexibility and predictive capacity in a changing nes forestales, adicionando flexibilidad y capacidad environment. predictiva en un entorno cambiante. Keywords: forest management, dominant height, fo- Palabras clave: manejo forestal, altura dominante, rest productivity, site index. productividad forestal, índice de sitio.

1 Universidad del Tolima. Ibagué, Colombia. * [email protected]. Autor de correspondencia. https://doi.org/10.14483/2256201X.15345

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 71-87 [ 71 ] Modelamiento de la productividad de Gmelina arborea Roxb. con base en variables biofísicas y de rodal

Barrios-Trilleras, A., López-Aguirre, A. M. y Báez-Aparicio, C. A.

INTRODUCCIÓN de estudio de 25 años. Estudios de raleo para Pinus nigra Arn. demostraron que la zona óptima de den- Gmelina arborea Roxb. es una especie de rápido sidad de rodal para el aumento de la H (definida en crecimiento originaria del sudeste asiático (Dvorak, términos de espaciamiento relativo) fue del 17 al 2004). En Colombia, las plantaciones forestales 62 %; fuera de ese rango no se alcanza el aumento con esta especie cubren más de 20 000 hectáreas de la H relativa máxima (Meredieu et al., 2003). plantadas en la costa Atlántica y en los valles in- Modelos de H para G. arborea han sido desarro- terandinos por debajo de 1000 m de altitud. Estas llados previamente. López et al. (2011) modelaron plantaciones constituyen una fuente importante de la H para rodales de G. arborea en la costa Atlántica materia prima para la industria de aserrío y tableros y la región Andina de Colombia, utilizaron el enfo- en la región y su productividad muestra una gran que de diferencia algebraica (ADA) y seleccionaron variabilidad estrechamente relacionada con la alti- los modelos de Chapman-Richards y de Korf para tud y variables asociadas como la temperatura, la generar curvas polimórficas. Martínez-Zurimendi et precipitación y la radiación solar (Obregón, 2006). al. (2015) seleccionaron el modelo de Hossfeld para G. arborea se desarrolla mejor con una precipita- generar curvas de índices de sitio anamórficas usan- ción anual de entre 1750 y 2300 mm, una estación do el método de la curva guía en plantaciones de seca definida de tres a cinco meses y una tempera- G. arborea de Tabasco, México. Sin embargo, esos tura media de entre 18 y 35°C (Lamprecht, 1990). modelos se consideran débiles debido a la falta de La evaluación de la productividad del sitio es flexibilidad para adaptarse a los cambios en la pro- esencial para identificar el potencial productivo, ductividad causados por la estructura del rodal y la proporcionar un marco de referencia para el diag- variabilidad climática (Mayorga et al., 2011). Así nóstico correcto y la prescripción silvícola durante mismo, estos modelos no son aplicables en zonas el proceso de planificación forestal y, finalmente, carentes de plantaciones forestales pues se requie- para predecir el crecimiento y el rendimiento de los re conocer la H a una determinada edad del rodal. recursos forestales (Burkhart y Tomé, 2012). La pro- Estudios previos han mostrado que el IS puede ductividad forestal es el resultado de la interacción ser predicho a partir de variables biofísicas. Vanclay entre la genética de la especie, el suelo y el clima et al. (2008) modelaron el IS de G. arborea en Filipi- (Diéguez et al., 2009). El método más utilizado para nas empleando un modelo de regresión lineal con evaluar la productividad del sitio se basa en la rela- la pendiente y la profundidad del suelo como pre- ción entre la altura dominante (H) y la edad de los dictores. Guzmán (1988) correlacionó el IS de G. árboles (Antón-Fernández et al., 2011). arborea con variables fisiográficas, suelo y clima en La altura de los árboles dominantes y codominan- Filipinas y encontró correlaciones significativas con tes se prefiere como medida de la productividad fo- los factores climáticos; sin embargo, solo la precipi- restal porque es poco afectada por las densidades de tación mostró correlaciones positivas, en tanto que los rodales o los tratamientos de raleo (Bravo-Oviedo la temperatura y la humedad relativa se correlacio- et al., 2008). Sin embargo, para algunas especies se naron de forma negativa. Vallejos (1996) ajustó mo- ha reportado un efecto significativo del espaciamien- delos de crecimiento de H y determinó que el IS de to del rodal sobre el índice del sitio (IS) (Meredieu et G. arborea en Costa Rica se relacionaba con la posi- al., 2003; Antón-Fernández et al., 2011). Antón-Fer- ción topográfica, el viento y el contenido de calcio nández et al. (2011) encontraron un efecto significa- a una profundidad de 0-20 cm. tivo negativo del espaciamiento en la H para Pinus Los factores climáticos y la variación espacial taeda L.; las diferencias entre las densidades de los del suelo se han incorporado en los modelos de H rodales fueron evidentes a partir de los seis años y se para especies como Pinus patula Schiede ex Schtldl. mantuvieron consistentes hasta el final del período & Cham., Pinus radiata D. Don, Eucalyptus globulus

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 71-87 [ 72 ] Modelamiento de la productividad de Gmelina arborea Roxb. con base en variables biofísicas y de rodal

Barrios-Trilleras, A., López-Aguirre, A. M. y Báez-Aparicio, C. A.

Labill. y Eucalyptus grandis Hill ex Maiden (Louw y Cesar, Bolívar, Sucre y Chocó, en Colombia (López Scholes, 2006; Pinjuv et al., 2006; Ferraz et al., 2011; et al., 2011; Florez y Florez, 2013). En cada rodal se Scolforo et al., 2013). Los modelos de crecimiento de estableció un mínimo de uno y un máximo de 38 H que incluyen variables climáticas permiten evaluar parcelas. Las edades de los rodales oscilaron entre la incidencia del clima en la productividad del sitio y uno y 16 años, con densidades actuales entre 125 y son una herramienta útil para estimar los efectos de- 1327 árboles por hectárea (tabla 1). bido al cambio climático (Sharma et al., 2015). Incluir tales variables en los modelos de H ha permitido un Variables de rodal aumento significativo en la precisión. Además, para sitios sin información previa sobre plantaciones este La H de cada parcela se estimó como la altura me- tipo de modelos permite evaluar la productividad del dia de los 100 árboles de mayor diámetro por hec- rodal antes de plantar para así elegir los mejores en tárea. Los atributos de rodal evaluados fueron: I) donde se maximizarán los retornos (Kees et al., 2017). número de árboles por hectárea (N); II) área basal Los modelos de este tipo son de utilidad pues propor- (G); III) índice de espaciamiento relativo (índice de cionan información sobre las áreas potenciales para Hart-Becking, IHB) (Pardé y Bouchon, 1988); y IV) la inversión en plantaciones forestales comerciales. índice de densidad del rodal (IDR) (Reineke, 1933). El objetivo principal del estudio fue estimar la El índice de espaciamiento relativo se calculó como productividad de sitios forestales a través de un mo- se muestra en la ecuación 1: delo de crecimiento empírico para predecir la H y el AS 10000 N  IS de G. arborea mediante la incorporación de va- IHB = 100⋅ =100 ⋅  (1) (1) H H  riables biofísicas y de rodal, lo que posibilitó las es-   timaciones de productividad en áreas sin historia de donde H es la altura dominante del rodal (m) y AS plantaciones forestales y al tiempo que agrega flexi- es el espacio promedio entre los árboles (m). El AS AS 10000 N  IHB = 100⋅ =100 ⋅  bilidad y capacidad predictiva en un entorno climá- se calculó a partir de N,1.605 asumiendo que los árboles  (1) Dg  H H  tico cambiante. estaban IDRposicionados = N ⋅ en una cuadrícula. (2) Los objetivos específicos del estudio fueron: I) El índice de densidad25  de rodal se calculó como seleccionar un modelo de crecimiento base de H; se muestra en la ecuación 2:

II) obtener un modelo predictivo de IS para G. ar- 1.605 D  borea a partir de variables biofísicas y de rodal con ⋅ g (2) IDR =n N   (2) el potencial de representar espacialmente su va-  25   ∑ Zi   riación; y III) evaluar la ganancia de precisión al donde N es la densidadi=1 del   rodal y Dg es el diáme- IPT = Z0 - (3) incluir variables biofísicas y de rodal en el modelo tro cuadrático medio.n    de crecimiento de H.   n Variables biofísicas    ∑ Zi   i=1   IPT = Z0 - (3) MATERIALES Y MÉTODOS Se empleó un modelo digital den elevación  (MDE) ob-    tenido de la Nasa, denominadoα shuttle  radar topogra- IHT = ln  (4) Datos phic mission (SRTM),tan con()β una  resolución de 30 m. El MDE fue utilizado para determinar la altitud, la pen- Se utilizaron datos de parcelas de muestreo tempo- diente y el aspecto de cada parcela, así como para es-   rales y permanentes cuya área varió entre 500 a 800 timar el índice de nposición topográficaα (IPT) e índice IHT = ln2  2 ˆ   (4) m provenientes de 160 rodales de plantaciones fo- de humedad topográfico∑()yi -y (IHT) i tan (Mokarram()β et al., 2015; i=1   IA =1- n (5) restales de G. arborea. Los rodales se ubicaron en Miyamoto et al., 2018) utilizando2 la herramienta los departamentos de Tolima, Magdalena, Atlántico, topography tools del∑() softwareyi -y i ArcGIS 10.2 (Dilts, 2015). i=1 n 2 y -yˆ Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio∑() de i2021 i • pp. 71-87 i=1 [ 73 ] IA =1- n (5) 2 n ()y -y y∑− yˆ i i ∑ ii=1 i (6) EAM = i= 1 n

n n y2 − yˆ ∑()yi−∑ yˆ i i i i= 1 (7) (6) REMC = EAMi= 1 = n n

k n ln() IS = α + α ⋅ variable 2 0∑ i ∑()yi−i yˆ i (8) i=1 (7) REMC = i= 1 n ln() IS = 2.99182 - 0.00836⋅ IHB - 0.00096⋅ Alt + 0.00017⋅ Pp t (9) k ln() IS = α0+∑α i ⋅ variablei (8) −0.32393⋅ A 0.90040 i=1  1− e  (2.96516 - 0.00911⋅ IHB - 0.00070⋅ Alt + 0.00018⋅ Ppt) H= IS ⋅ − ⋅  donde, IS = e (10) − 0.32393 A0 1 e ln() IS = 2.99182 - 0.00836⋅ IHB - 0.00096⋅ Alt + 0.00017⋅ Pp t (9)

−0.32393⋅ A 0.90040  1− e  (2.96516 - 0.00911⋅ IHB - 0.00070⋅ Alt + 0.00018⋅ Ppt) H= IS ⋅ −0.32393 ⋅ A  donde, IS = e (10) 1− e 0  Modelamiento de la productividad de Gmelina arborea Roxb. con base en variables biofísicas y de rodal

Barrios-Trilleras, A., López-Aguirre, A. M. y Báez-Aparicio, C. A.

Tabla 1. Estadísticas descriptivas de las variables utilizadas para modelar la H

Desviación Variable Media estándar Mínimo Máximo Del rodal Altura dominante (m) 15.16 4.68 3.95 21.94 Edad (años) 8.26 4.77 1.13 16.00 Densidad (árboles.ha-1) 594.04 268.29 125.00 1327.00 Área basal (m2.ha-1) 13.46 6.75 1.15 31.40 Volumen (m3.ha-1) 82.87 48.22 8.02 202.10 Incremento medio anual (m3.ha-1.año-1) 12.95 8.78 1.85 60.63 Índice de espaciamiento relativo (%) 33.64 15.07 16.13 90.21 Índice de densidad de rodal 308.74 141.98 44.65 661.83

Topográficas Latitud (grados) 9.28 1.95 3.79 10.52 Longitud (grados) -74.76 0.55 -77.12 -73.24 Altitud (msnm) 98.13 96.24 4.00 406.00 Pendiente (%) 2.97 1.94 0.00 10.57 Aspecto (grados) 156.51 96.93 0.00 357.51 Índice de posición topográfica (m) 0.01 1.36 -4.59 6.14 Índice de humedad topográfico (m2.m-1) 7.36 1.16 5.60 11.90

Edáficas Contenido de arena (%) 37.28 2.34 32.00 46.00 Contenido de limo (%) 28.14 2.31 21.00 31.00 Contenido de arcilla (%) 34.56 2.25 29.00 40.00 Densidad aparente (kg.m-3) 1323.00 111.56 753.00 1415.00 pH 6.07 0.26 4.90 6.70 CIC (cmol.kg-1) 22.03 4.50 14.00 40.00 Carbono total (ton.ha-1) 74.19 45.35 47.00 305.00 Contenido de agua disponible (%) 13.70 1.01 12.00 18.00 Climáticas Precipitación anual (mm) 1393.00 323.11 869.09 3522.00 Días de lluvia anual (días) 75.03 20.24 55.47 164.31 Temperatura media anual (°C) 27.84 0.37 25.85 28.33 Temperatura media mínima (°C) 22.65 0.45 20.84 24.03 Temperatura media máxima (°C) 33.65 0.82 29.57 34.16 Brillo solar (horas.día-1) 6.07 0.55 3.61 7.04 Irradiación global horizontal (kWh.m-2.día-1) 5.51 0.18 4.56 5.92 Humedad relativa (%) 78.94 2.86 69.51 85.76 Evaporación (mm) 1562.00 137.75 926.11 1802.00 Evapotranspiración potencial (mm) 1563.00 59.60 1327.00 1751.00

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 71-87 [ 74 ] Modelamiento de la productividad de Gmelina arborea Roxb. con base en variables biofísicas y de rodal

Barrios-Trilleras, A., López-Aguirre, A. M. y Báez-Aparicio, C. A. AS 10000 N  IHB = 100⋅ =100 ⋅  (1) H H  El IPT compara la elevación de cada celda en  el superior de suelo (30 cm), densidad aparente, pH, MDE con la elevación media de un vecino específi- capacidad de intercambio catiónico (CIC), carbo- co alrededor de esa celda (Mokarram et al., 2015). no total y contenido de agua disponible. Los datos Un valor positivo (negativo)AS de1.605 IPT10000 significa N que la climáticos se obtuvieron del Instituto de Hidrolo- IHB = 100⋅D =100  ⋅  celda es más alta (más baja)g que las celdas circun  - gía, Meteorología(1) y Estudios Ambientales (Ideam) IDR = N ⋅H   H  (2) dantes; los valores cercanos25 a  cero son áreas planas. de Colombia, los cuales son correspondientes a los El IPT se calculó utilizando un cuadrado de 33 × 33 promedios anuales del periodo 1981-2010 y se inter- celdas al aplicar la ecuación 3. polaron utilizando el método de valores ponderados 1.605   por el inverso de la distancia (IDW) con una resolu- D g n   IDR = N ⋅  Z ción espacial(2) de 250 m utilizando el software ArcGIS 25∑ i    i=1    10.2. Las variables climáticas fueron la temperatu- IPT = Z0 - (3) (3)  n  ra mínima, máxima y media anual, la precipitación     y el número de días de lluvia anual, el brillo solar donde Z es la elevación de una celda específica, Z la anual, la humedad relativa anual, la evaporación y la 0 n   i elevación y n el número total∑ Z dei  celdas circundantes. evapotranspiración potencial anual. Las estadísticas i=1   El IHT (ecuaciónIPT = 4) Z 0se - calcula utilizando el área de descriptivas(3) de las variables biofísicas y de rodal se n   captación específica (α) y el gradienteα  de pendiente muestran en la tabla 1. IHT = ln  (4) (β). Este caracteriza la cantidadtan()β  de  acumulación de agua en función de la posición de la pendiente (Mi- Selección de un modelo base de H yamoto et al., 2018). n 2 La primera etapa de este estudio consistió en la se- ()yα -yˆ  IHT = ln∑i i  (4) lección de un modelo base de crecimiento de H i=1  (4) IA =1- n tan()β  (5) 2 para describir la variación observada en el conjun- La información edáfica usada∑()yi -yse i obtuvo de Soil Grids to de datos. Se evaluaron cuatro modelos de cre- i=1 v0.5.3 a una resolución espacial de 250 m (Hengl et cimiento utilizados en biometría y modelamiento n al., 2017). Los parámetros de suelo2 empleados fue- forestal considerando medidas de bondad de ajuste ∑()yi -yˆ i ron el contenido de arena, limo y arcilla de la capa y predicción. Los modelos evaluados corresponden i=1 n IA =1- n (5) 2 yi− yˆ i ()y∑i -y i ∑ i= 1 (6) EAMi=1= Tabla 2. Modelos de crecimienton evaluados para la H e IS

n 2 Modelo n ()yEcuación− yˆ base de H Ecuación IS Ecuación H ∑y− i yˆ i (7) =∑i= 1i i REMC = β 2 β 2 (6) − β2 β2 β2 β2 i 1 β−β1A−β1A β 2 −ββ1A 0 β1Aβ 0 β2 −ββ1A −β1βA β2 = −β A −2 −β12A β −β A −ββ2 −β1Aβ2 0 β −β A −ββ2 −β1βA2 β EAM n H Hβ −()−ββ1−= A()e1 ββ−2−= 2β1e1 A−β 2A β 2 −−1ββ1−A 0 e1−−β212A e 0−β A2  2 −−1ββ1−A e1−−β221A e− β βA2  2 β A β1A β A β1A 0  β A β1A  Chapman-Richards H βH()H−= βe1 0 β11−= 0 ()e1 −= 1e1 1 1− e111− 0 0 e1 −1 e 0 1 0  1− e111− e1 −1 e 1  n H βH0 ()()H−= βe1 0 ()β−= 0 ()e1 −= e1 IS=1IS− H= e1 H− e1 −β e   H=1H IS−= e IS1− e1 − e   00 0 − 0 β 2 IS= H =IS=− H−β21A − β1AH = IS =H=− IS−ββ21A 0−β 1A 0  β1A = IS= H=−ββ1AA 0  − β1A = H= IS=−ββ1AA − −β1A 0  ISIS H HIS=IS H=−− H1β1−A e1  −−β1A e− β AH  ISH=H IS=−− IS1β1−A 0 e1 −−β1A e 0−β A  k H β ()−= e1 11−− e eβ11−A1−β1A e β1A  11−− e eβ11−A 0 01 −β1A e 0 β 1A 0  0 IS= H1− e1− e1  − e  H = IS1− e1− e1  − e   ln IS = α +n α ⋅ variable −β1A  −β1A 0  () 0∑ i i β β β(8) β β β β β β β 2 − 2 β2 1− e 2 2 −2 β2 1− e 2 2 2 2 β2−β1 Aβ 1 A 2 β2β1 1 Aβ β1β2 1− 1Aβ A2β0 1 A02 β-β1 1- A ββ1β2 1− 1 Aβ A2β− 1 Aβ02 i=1 −β A ββ −β21 Aβ β 1 Aββ − 1( Aβββ1β(21 Aβ β−2 1) Aβ ) β2 −( -ββ 2(1 Aβ β0−2 1) Aβ ) y− yˆ =H1 =22−ββ1eA−β2 β2 1( 22β1 1 A0β22(2)− 1β A2β0−2 02 ) -β1(1 Aβ-22β1 11 A A0β1β222()− 1β A2β2 β02 ) Korf ()i i H −−ββ1β1 A0=e−β01 A−β1 A IS=ββIS11 11 He A A=β He−1−( 1 11 A A Aβ01 1− 1A A0− 1) A0 =--ββ1 11= A A-β−− 1( 11 A A- Aβ1 1− 1 A A0− 1) A0 ∑ H = βH0e=Hβ =eβ01e = IS(( = He1( 0 ()) 0 ) 0 )= HH1 ISe(( = ISe1( 001()) 0 ) 0 ) = H = βHe=Hβ0=eβ β0e IS= HeIS= He= (7)β H ISeH= ISe i 1 00 − 0 2 0 ISIS= He HeIS=IS He=β2 He− 2 H= ISeH=H ISe= β ISe2 − β2 REMC = β1 A β1(1 A 1 A0 ) -β1(1 A 1 A0 ) H = β e −β A−β A = − − − − n 0 − 1 −β1 AIS He β1()1 Aβ1() 11 A A0− 1 AH0 = ISe -β1()1- Aβ1() 11 A A0− 1 A0 ⋅ =βH1 A= −ββ1eA− 1 ⋅ β1()1 A− 1β A()1⋅0 A1−() 1 A 0 -β1()1 A−- 1β A()10 A1−() 1 A 0 ln() IS = 2.99182 - 0.00836H IHB−−ββ1β1 -A0= e0.00096−β01 A−β1 A Alt +IS 0.00=ββIS()()11 He017 A A=−− 1β 1 He1 A A()1 APpβ1−() 11 t A A 0− 1 A0 H=--(9)Hββ ISe()()11= A A−− ISe- 1β 11 A A()1- Aβ1−() 11 A A0− 1 A0 Schumacher H = βH0e=Hβ=eβ01e 1 IS= He=IS11 = He1()00 1 0 0H= ISe=H11 = ISe1()00 1 0 0 H = βH00e=Hβ0=eβ0e ISIS= He HeIS=IS He= He H= ISeH=H ISe= ISe −β A β ()1 A− 1 A -β ()1 A− 1 A k H = β e 1 = 1 0 = 1 0 0 β βIS2 He β β H ISe β β −β A−2β Aβ −2 β2 − −2 β2 0.9004⋅ 0 β2 1 −β2 1 2 β2 −β1Aβ0 β1A02 β2 β1Aβ β1A 2 ln() IS =−0.32393 α0+⋅ A α i variablei −β1A ββ2 −β Aβ2β1Aβ2 −β Aββ − β−2β1 Aβ02  −β Aββ − β−2β1 Aβ2  ∑ H Hβ −−ββ−= A()e1 2 −−= β1e1 A−2β A 2 −−11−(8)02 e21− − β1A e0−2β A 2  −−1β1−A2 e21− −β1A e−2β A 2  ()0 β A 1 β A − − β A 0 11 −= 1 β A β A β1 A β A β1 A  1− e i=1 H βH0 ()H−= βe1 ()β(−= 2.965160 ()e1 −= 1 -e1 0.009111 ⋅ IHB - 0.000701−⋅ Alt e +1 10.000181−00 e1 −⋅1 Ppt e0) 1  0  1− e111− e1 −1 e 1   H βH H−= βe1 0 β−= ()e1 −= e1 IS=1IS− H= e H−1− eβ  β  H=1H IS−= e IS−1− eβ  β  ()0 β 1 e 1 e1 e 1 e 1 e1 e 0 ()() 1 e 1β e 0 0 ()() β 2 2 0 0 2 = 2 2  = 2 2  H= IS ⋅ donde, IS = −eβ A IS= HIS=IS H− Hβ Aβ − β1A −β 1 A Hβ2 = ISH=H IS(10)− ISβ Aβ − β A −β1 Aβ2 Weibull −0.32393 ⋅ A0  1 IS= HIS=IS H=− H1 02  β−2β AβH = ISH=H IS=− IS1 2  1 β0−2β Aβ0  IS HISIS H Hβ1−Aββ22 − −β1Aβ−2 1 βH2  ISHH IS ISβ1−A0ββ22 − −β Aβ2 1 β02  − H β ()−= e1 1− e−−1ββ1A e1−−β1A e−β1 A 1− e−−1ββ A e1−β1A e0−β1 A0 1 e 0 − 1 1  1 e 1   11 00 −1 0 1  0    = 11− e e1− e1 −  e  = 11−− e e1− e1 −  e0   IS H − β2   H  ISβ2    β1A  −β1A0  ln() IS = 2.99182 - 0.00836⋅ IHB - 0.00096⋅ Alt + 0.001−017 e ⋅ Pp t (9)1− e 

0.90040 Colombia− 0.32393Forestal⋅ A • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 71-87  1− e  (2.96516 - 0.00911⋅ IHB - 0.00070⋅ Alt + 0.00018⋅ Ppt) H= IS ⋅ −0.32393 ⋅ A  donde, IS = e [ 75 ] (10) 1− e 0  Modelamiento de la productividad de Gmelina arborea Roxb. con base en variables biofísicas y de rodal

Barrios-Trilleras, A., López-Aguirre, A. M. y Báez-Aparicio, C. A. a las ecuaciones de Chapman-Richards, Korf, Schu- Los residuos de cada modeloAS se graficaron10000 N frente  a IHB = 100⋅ =100 ⋅  macher y Weibull (Kiviste et al., 2002; tabla 2). los valores predichos para evaluar su distribución  (1) H H  donde H es la altura dominante; A es la edad; IS es y probar la normalidad y heterocedasticidad. De- el índice del sitio; A0 esAS la edad base10000 definida N  en bido a que se usó un único valor de H por cada IHB = 100AS⋅ =100 ⋅10000 N   (1) 10 años; β0, β1 y β2 son⋅ parámetros ⋅  a estimar; y e es rodal se espera que no exista autocorrelación en IHB = 100H =100 H   (1) la base de los logaritmosASH naturales.10000H N  los datos usados para el ajuste1.605 de los modelos. La IHB = 100⋅ =100 ⋅  (1) Dg  Los parámetros de estos modelos se estima- curva promedioIDR = de N ⋅H predicha  de cada modelo (2) H H  25 ron mediante el procedimiento Model de Statisti- se trazó sobre los valores  observados de H para cal Analysis System-SAS (SAS1.605 Institute Inc., 2009) evaluar su forma y sentido biológico. Finalmente, Dg1.605  con el algoritmoIDR =de N minimización⋅Dg   de Marquardt el modelo(2) seleccionado se usó para predecir el IS IDR = N ⋅25 1.605  (2) y utilizando el métodoD25 de  máxima verosimilitud de cada rodal, considerandon una edad base igual ⋅g    con informaciónIDR = completa N   (FIML). Se usó la técni- a 10 años,(2) la cual es usualmente∑ Zi   empleada para 25  i=1   ca de validación cruzada para valorar la precisión determinar IPTel IS = de Z0 G. - arborea ( López et al., 2011; (3) n  de los modelos; esta permite evaluar la generali- Martínez-Zurimendi et al., 2015  ). n   n   zación de los resultados∑ empleandoZ i    un conjunto ∑i=1Zi     independienteIPT de = datos Z - (nRefaeilzadeh et al., 2009). Predicción y representación espacial del IS 0i=1    (3) IPT = Z0 - Zn (3) Para ello, los datos se dividieron∑n i    aleatoriamente en i=1   10 grupos deIPT igual = Z 0tamaño - que  contenían 16 roda- Se utilizó(3) un análisis de correlación de Pearson n  α  les (10 % de los datos totales).  Posteriormente, se para evaluar yIHT seleccionar = ln las variables  biofísicas y (4) realizaron 10 iteraciones de estimación  y valida- de rodal que se relacionantan() significativamenteβ  con ción, donde se usaron nueve grupos para estimar el IS. Este análisis se efectuó mediante el procedi- α  los parámetros IHTdel modelo= lnα y el   grupo restante se miento Corr(4) (SAS Institute Inc., 2009). Posterior a   n IHT = lntan()β  (4) 2 usó para la validación del modelo.   esto, se desarrolló un modelo de regresión lineal tanα()β  ∑()yi -yˆ i La bondad de ajusteIHT = seln evaluó considerando  un índi- múltiple con(4) las variablesi=1 que se correlacionaron tan()β IA =1- n (5) ce de ajuste (I ); como se muestra  en la ecuación 5: significativamente con el IS utilizando2 el procedi- A y -y n ∑()i i 2 miento REG (SAS Institutei=1 Inc., 2009). n ∑()yi -yˆ i2 i=1()yi -yˆ i El ingreso de las variables en el modelo de regre- I =1-∑n A i=1 n (5) (5) 2 2 sión lineal múltiple se llevó a cabo de forma se- IA =1- n ()y -yˆ (5) ∑∑()iyi -y i i2 i=1 cuencial con la variablen que mostró la correlación i=1()yi -y i IA =1-∑n (5) i=1 2 más fuerte con el IS, ∑hastayi −que yˆ i las variables adi- ∑()yi -y i i= 1 (6) y como medidas de bondadi=1 de predicción se utili- cionadas no fueronEAM =significativas al nivel de 0.05. n zó el error absoluto medion (EAM): En el análisis de correlación y regresión lineal, el n − ˆ ∑ yi y i IS se transformó aplicandon logaritmo natural para i= 1yi− yˆ i (6) 2 EAM =∑n corregir la distribución no normal− de esta variable, i= 1 (6) (6) ∑()yi yˆ i EAM = −n ˆ i= 1 (7) ∑ yi y i el modelo deREMC regresión= lineal múltiple presentó la i= 1 n (6) EAM = siguiente estructura (ecuaciónn 8): n n 2 y la raíz del error medion cuadrático()y− yˆ (REMC) k ∑ i i2 (7) i=() 1yi− yˆ i ln IS = α + α ⋅ variable (8) REMC = ∑n () 0∑ i i (8) i= 1 2 (7) REMC = ()y−n yˆ i=1 ∑ in i (7) (7) = i= 1 REMC k donde IS es el índice de sitio; variablei es la i-ésima k n ln() IS = 2.99182 - 0.00836⋅ IHB - 0.00096⋅ Alt + 0.00017⋅ Pp t (9) ln() IS = α0+∑α i ⋅ variablei variable ingresada(8) en el modelo; α0, αi son los pa- ln() IS = α0+ i=1α i ⋅ variablei (8) donde y es la altura dominante∑k observada; ŷ es la rámetros del modelo; y ln es el logaritmo natural. i i=1 i −0.32393⋅ A 0.90040 altura dominanteln() IS =predicha, α0+ α iȳ⋅ variablees la alturai dominan- El grado de multicolinealidad entre las variables in- ∑ i (8)1− e  (2.96516 - 0.00911⋅ IHB - 0.00070⋅ Alt + 0.00018⋅ Ppt) i=1 = ⋅ te media; yln n ()es IS el = número 2.99182 de - 0.00836 observaciones.⋅ IHB - 0.00096⋅ Altdependientes +H 0.00 IS017 ⋅ Pp se t −evaluó0.32393 ⋅ A con el (9)donde, factor ISde = inflación e de (10) ln() IS = 2.99182 - 0.00836⋅ IHB - 0.00096⋅ Alt + 0.00017⋅ Pp1− t e 0  (9)

ln() IS = 2.991820.9004 - 0.008360 ⋅ IHB - 0.00096⋅ Alt + 0.00017⋅ Pp t (9) Colombia −Forestal0.32393⋅ A• ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 71-87  1− e 0.9004 0 (2.96516 - 0.00911⋅ IHB - 0.00070⋅ Alt + 0.00018⋅ Ppt) H= IS ⋅ − −0.32393⋅ A  donde, IS = e [ 76 ] (10) 1 e −0.32393 ⋅ A0  (2.96516 - 0.00911⋅ IHB - 0.00070⋅ Alt + 0.00018⋅ Ppt) H= IS ⋅ 1− e 0.9004 0 donde, IS = e (10)   −−0.323930.32393 ⋅ A⋅ A0   11−− e e  (2.96516 - 0.00911⋅ IHB - 0.00070⋅ Alt + 0.00018⋅ Ppt) H= IS ⋅ −0.32393 ⋅ A  donde, IS = e (10) 1− e 0  Modelamiento de la productividad de Gmelina arborea Roxb. con base en variables biofísicas y de rodal

Barrios-Trilleras, A., López-Aguirre, A. M. y Báez-Aparicio, C. A.

varianza (VIF), con el cual los valores menores de Este procedimiento permitió comparar el modelo cinco indican que la multicolinealidad está dentro base con el modelo con covariables en términos de límites aceptables (Quinn y Keough, 2002). La sig- de ganancia de precisión. nificancia de los parámetros del modelo se evaluó a través de una prueba F y la bondad de ajuste mediante el coeficiente de determinación. Para mostrar la RESULTADOS aplicación práctica del modelo de IS ajustado (ecua- ción 8), se utilizó para representar espacialmente el Modelo base de H IS en el departamento del Tolima, Colombia. Los parámetros estimados y los estadísticos de Modelo de H con variables biofísicas bondad de ajuste y validación para los modelos y de rodal evaluados se presentan en la tabla 3. En general, no se encontraron diferencias notorias entre los Para garantizar la compatibilidad de las prediccio- modelos con respecto a los estadísticos evalua- nes del modelo de H y de IS se ajustó el modelo dos. Los mejores indicadores se obtuvieron con base de H junto con el modelo de IS generado con los modelos de Chapman-Richards y Weibull, los regresión lineal múltiple de manera simultánea cuales explicaron el 69 % de la varianza total de empleando el procedimiento Model (SAS Institute los datos observados. Las diferencias en los esta- Inc. 2009). El modelo final de H con variables bio- dísticos de bondad de validación de los modelos físicas y de rodal fue evaluado utilizando el mismo fueron mínimas. De manera gráfica se observó proceso usado para la selección del modelo base. que el modelo de Chapman-Richards presentaba

Tabla 3. Coeficientes estimados y bondad de ajuste para los modelos base de crecimiento evaluados para la H

Límites de confianza Modelo Parámetro Estimado I EAM REMC Inferior Superior A

Chapman-Richards β0 18.18539 18.13288 18.23791 0.69 2.11 2.63

β1 0.35943 0.34770 0.37116

β2 1.03151 0.99961 1.06340

Korf β0 21.39392 21.03004 21.75780 0.66 2.25 2.76

β1 1.42736 1.39911 1.45561

β2 0.84260 0.80631 0.87889

Schumacher β0 20.18585 20.09356 20.27814 0.66 2.24 2.75

β1 1.47513 1.44206 1.50820

Weibull β0 18.08483 18.03580 18.13386 0.69 2.10 2.63

β1 0.32827 0.31785 0.33868

β2 1.06994 1.05015 1.08974

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1.605 Dg  IDR = N ⋅  (2) 25 

n   ∑ Zi   i=1   IPT = Z0 - (3) Modelamiento de la productividad de Gmelina arborea Roxb. con base enn variables  biofísicas y de rodal   Barrios-Trilleras, A., López-Aguirre, A. M. y Báez-Aparicio, C. A.

un mejor comportamiento, con una asíntota le- Predicción delα IS  IHT = ln  (4) vemente mayor que el modelo Weibull (figura 1). tan()β  Por ello, se eligió la ecuación de Chapman-Ri- Los coeficientes estimados y estadísticos de ajuste chards como base para modelar el crecimiento en se presentan en la tabla 4. El espaciamiento rela- n 2 H y se empleó para predecir el IS de cada rodal. tivo dado∑ por()yi -yˆ iel IHB fue la variable que presen- i=1 IA =1- n (5) tó el mayor aporte2 al modelo con el 56 % de la ∑()yi -y i Variables biofísicas y de rodal relacionadas variacióni=1 total del IS; mientras que la altitud y la con el IS precipitación anual tan solo explican el 9 y 4 %, respectivamente. Las tres variables en conjun- n y− yˆ El análisis de correlación mostró que el espacia- to explican∑ hastai i un 70 % la variación del (6)IS. De EAM = i= 1 miento relativo y la altitud fueron las variables que acuerdo con losn valores del factor de inflación de mayor asociación tuvieron con el IS con una rela- varianza (VIF), la multicolinealidad se encuentra n 2 ción inversa. Por otra parte, el IS se correlacionó dentro de límites()y− yˆaceptables. Así mismo, una prue- ∑ i i (7) positiva y significativamente con la humedad re- baREMC F mostró= i= 1que los coeficientes del modelo fueron n lativa, el contenido de agua disponible, la CIC, el altamente significativos (p < 0.0010). La estructu- contenido de limo y la latitud; mientras que, con ra matemáticak final del modelo de IS se muestra a ln() IS = α0+∑α i ⋅ variablei (8) la evaporación, la densidad aparente, el contenido continuacióni=1 (ecuación 9): de arena y el pH se relacionó negativamente. La ln() IS = 2.99182 - 0.00836⋅ IHB - 0.00096⋅ Alt + 0.00017 ⋅ Ppt (9) (9) temperatura, el brillo solar, los índices y variables topográficas y el contenido de arcilla no se corre- donde−0.32393 IS ⋅ Aes 0.9004el 0índice de sitio; IHB es el índice de  1− e  (2.96516 - 0.00911⋅ IHB - 0.00070⋅ Alt + 0.00018⋅ Ppt) H= IS ⋅ −0.32393 ⋅ A  donde, IS = e (10) lacionaron con el IS (figura 2). espaciamiento1− e 0  relativo del rodal; Alt es la altitud;

Figura 1. Tendencia de crecimiento promedio en H que describe cada modelo base de H evaluado.

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Barrios-Trilleras, A., López-Aguirre, A. M. y Báez-Aparicio, C. A.

Figura 2. Coeficientes de correlación para las variables biofísicas y de rodal empleando el logaritmo natural del IS como variable dependiente.

Tabla 4. Coeficientes estimados y estadísticos de bondad de ajuste para el modelo de IS

Parámetro Error 2 Variable estimado estándar R Valor F VIF Intercepto 2.99182 0.05664 0.000 Índice de espaciamiento relativo -0.00836 0.00007 0.56 (0.56) 200.4*** 1.215 Altitud -0.00096 0.00013 0.65 (0.09) 42.7*** 1.217 Precipitación anual 0.00017 0.00004 0.70 (0.04) 22.9*** 1.017

Valores entre paréntesis corresponden al R2 parcial. *** nivel de significancia con P <0.0010. VIF: valor de inflación de varianza.

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 71-87 [ 79 ] AS 10000 N  ⋅ ⋅ IHB = 100 =100   (1) H H  AS 10000 N  ⋅ ⋅ IHB = 100 =100   (1) H H 

1.605 Dg  IDR = N ⋅  (2) 25  1.605 Dg  IDR = N ⋅  (2) 25 

n   ∑ Zi   i=1   n   IPT = Z0 - Z (3) n  ∑ i   i=1     IPT = Z0 - (3)   n     

  α   IHT = ln  α (4) tan()β IHT = ln  (4)   tan()β 

n n 2 2 ∑()yi -yˆ i ∑()yi -yˆ i i=1 I =1- i=1 IA =1- A n (5) n 2 (5) 2 ()y -y ()yi -y i ∑ i i ∑ i=1 i=1

n n ∑ yi− yˆ i y− yˆ i= 1 (6) ∑ i i EAM = (6) EAM = i= 1 n Modelamiento de la productividad de Gmelinan arborea Roxb. con base en variables biofísicas y de rodal Barrios-Trilleras, A., López-Aguirre, A. M. y Báez-Aparicio, C. A.n 2 ()y− yˆ n ∑ i i 2 i= 1 (7) ()y− yˆ REMC = ∑ i i n (7) y Ppt es la precipitación mediaREMC anual= parai= 1 el sitio (30 % ganancia), un EAM de 1.26 m (-40 % reduc- donde está localizado el rodal. n ción) y un REMC dek 1.56 m (-41 % de reducción) ln() IS = α + α ⋅ variable (tabla 5). A su vez,0 el∑ respectivo i modeloi de IS pre- (8) k i=1 Representación espacial del IS sentó un I de 0.69, un EAM de 1.79 m y un REMC ln() IS = α0+∑α i ⋅ variablei A (8) i=1 de 2.49ln m.() IS El = modelo 2.99182 final- 0.00836 (ecuación⋅ IHB - 10)0.00096 de H⋅ Altin- + 0.00017⋅ Pp t (9) La ecuación 9 fue empleada para obtener un mapa cluyendo variables biofísicas y de rodal fue: ráster de IS para el departamento del Tolima (Co- 0.90040 ln() IS = 2.99182 - 0.00836⋅ IHB - 0.00096−0.32393⋅ ⋅ Alt A + 0.00017⋅ Pp t (9)  1− e  (2.96516 - 0.00911⋅ IHB - 0.00070⋅ Alt + 0.00018⋅ Ppt) lombia) utilizando un valor de IHB de 20 %, así H =IS ⋅ donde, IS = e (10)  −0.32393 ⋅ A0  como el modelo digital de elevación y el mapa 1− e  donde, (10) −0.32393⋅ A 0.90040 ráster de precipitación media 1− anual. e La figura 3 (2.96516 - 0.00911⋅ IHB - 0.00070⋅ Alt + 0.00018⋅ Ppt) H= IS ⋅ −0.32393 ⋅ A  donde, IS = e (10) muestra la variabilidad espacial1− e del IS 0de G. arborea para el departamento del Tolima. Las zonas donde H es la altura dominante; IS es el índice de si- del departamento con índices de sitio mayores se tio; A es la edad y A0 es la edad base (A0 = 10 años); presentan en el valle del río Magdalena. Conside- IHB es el índice de espaciamiento relativo del rodal; rando un IS mayor o igual a 16 m para asegurar un Alt es la altitud; y Ppt es la precipitación media anual adecuado desempeño de las plantaciones foresta- para el sitio donde está localizado el rodal. les, el área disponible en el departamento para el establecimiento de plantaciones de G. arborea es de 253 549.4 ha. La aplicación del modelo desa- DISCUSIÓN rrollado permitió identificar las áreas geográficas más adecuadas para establecer plantaciones de G. El modelo de Chapman-Richards presentó estadísti- arborea. cos de ajuste y validación satisfactorios para predecir el crecimiento en H e índices de sitio para planta- Modelo de H con variables biofísicas ciones de G. arborea. Esta ecuación ha sido emplea- y de rodal da previamente en otros estudios dada su flexibilidad y alta capacidad para describir adecuadamente los La inclusión de variables biofísicas y de rodal en procesos biológicos que subyacen al crecimiento del el modelo base de H seleccionado permitió obte- árbol (Elli et al., 2017; Castillo et al., 2018). El mo- ner estimaciones más precisas, con un IA de 0.90 delo de Chapman-Richards posee las características

Tabla 5. Coeficientes estimados y bondad de predicción para el modelo de altura dominante de Chapman-Richards ajustado con variables biofísicas y de rodal

Límites de confianza

Parámetros Variables Estimado IA EAM REMC Inferior Superior

β00 2.96516 2.95015 2.98017 0.90 1.26 1.56 (30 %) (-40 %) (-41 %) β01 IHB -0.00911 -0.00940 -0.00883

β02 Altitud -0.00070 -0.00073 -0.00068

β03 Precipitación anual 0.00018 0.00017 0.00019

β1 0.32393 0.31062 0.33723

β2 0.90040 0.86558 0.93523

El valor entre paréntesis corresponde al porcentaje de ganancia en la precisión en comparación con el modelo base sin covariables.

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típicas de un modelo de crecimiento biológico ya (representada por el índice de espaciamiento rela- que: comienza en el punto cero; presenta crecimien- tivo), contradice el supuesto de que la H es inde- to acelerado a edades juveniles; presenta un punto pendiente de la competencia y poco influenciada de inflexión donde el crecimiento se desacelera; e por la densidad (Bravo-Oviedo et al., 2008). Es- incluye una asíntota que refleja el valor máximo que tudios previos expresan la posibilidad de obtener puede alcanzar el organismo (Scolforo et al., 2013). distintos valores de IS, al evaluarse parcelas con La relación significativa encontrada median- igual potencial productivo, utilizando una misma te correlación entre el IS y la densidad del rodal especie y durante el mismo período de tiempo,

Figura 3. Variabilidad espacial del IS predicha para G. arborea en el departamento del Tolima empleando la ecuación 9.

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pero con diferentes densidades de plantación ini- para Picea abies L. (R2 de 0.61). Obregón (2006) cial (MacFarlane et al., 2000). La influencia de la reporta que la productividad de G. arborea está densidad en la H de los rodales aumenta en mag- estrechamente relacionada con la altitud, la cual nitud para edades jóvenes e intermedias (Me- afecta variables climáticas como la temperatura, redieu et al., 2003). El efecto de la densidad del precipitación, humedad relativa y radiación solar. rodal en el crecimiento en H durante las primeras En el bosque seco tropical la productividad de- etapas de desarrollo ha sido asociado a respues- pende de la cantidad disponible de agua y de qué tas fisiológicas que se dan ya sea por subutiliza- tan eficiente es el organismo en el uso de esta (Ye- ción del sitio o por intensa competencia (Newton, pes y Buckeridge, 2011). Los resultados señalan 2015a). Los datos utilizados en este estudio abar- que la precipitación anual (cantidad disponible de can un amplio rango de espaciamientos, edades y agua) tiene un impacto positivo en el crecimien- sitios, por lo cual se considera que la relación en- to de G. arborea. En plantaciones de tres años de tre el IS y la densidad se expresa de manera natu- edad, establecidas en el norte y suroccidente de ral y podría ser inherente a la especie, relacionada Colombia, las parcelas más productivas fueron con aspectos ecológicos ligados a la competencia aquellas ubicadas en sitios bien drenados que re- intraespecífica. cibieron entre 1000 y 1300 mm de precipitación Los efectos del espaciamiento también se han por año (Urrego, 2004). evidenciado en la optimización de los recursos. Debido a que la evaporación y evapotranspi- Erkan y Aydin (2016) encontraron una disminu- ración potencial están asociadas a la pérdida de ción del crecimiento en espaciamientos más am- agua, es lógico esperar la relación negativa con IS plios en los primeros años, la cual relacionaron determinada en el presente estudio. Para rodales de con la pérdida de agua debido a la evaporación Quercus suber L., empleando la evaporación me- en los días en que aumentó la temperatura. El cre- dia mensual y variables edáficas en la predicción cimiento de G. arborea suele ser bastante rápido del IS, se evidenció que cuando la evaporación au- en sus primeros años y, puesto que su edad de ro- menta la limitación del agua disponible para los tación es corta (12 a 14 años) (Rojas et al., 2004), árboles causa una disminución en la productivi- los efectos de la densidad en la H pueden llegar a dad del sitio (Paulo et al., 2015). El cambio en la ser más notorios. Zhao et al. (2016) resaltan la po- disponibilidad de agua por descenso del 10 % en sibilidad de optimizar las prescripciones silvícolas la precipitación o por un incremento del 6 % en la para sitios específicos si se cambia la intensidad evapotranspiración potencial durante la vida útil de la silvicultura en función de la calidad del sitio. de rodales de Pseudotsuga menziesii Mirb. resultó Los rodales en sitios más productivos pueden al- en una reducción en el volumen del rodal de hasta canzar niveles asintóticos más altos de ocupación 80 m3.ha-1; lo que representa del 10 al 30 % de vo- relativa del sitio que los rodales en otros menos lumen comercializable (Spittlehouse, 2003). productivos (Newton, 2015b). Para plantaciones La alta productividad de plantaciones con árbo- de P. radiata en Galicia un IHB de 16 % resultó les de rápido crecimiento acarrea elevados niveles ser un límite superior favorable para mantener un de uso del agua, por lo que las estrategias fisiológicas adecuado entrecruzamiento de copas, pues evita de la planta deberán condicionarse a los cambios la mortalidad dependiente de la densidad (Rodrí- ambientales. Ello con el fin de reducir la pérdida de guez et al., 2002). agua por transpiración, sobre todo en temporadas La altitud presentó una correlación negativa secas en las cuales la disponibilidad hídrica consti- significativa con el IS. Socha (2008) obtuvo el mis- tuye la principal limitante para la producción, sobre mo comportamiento para esta variable, siendo el todo en el bosque seco tropical (Rojas et al., 2012; factor de mayor influencia en la variación del IS Battie-Laclau et al., 2016). Aunque la temperatura

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 71-87 [ 82 ] Modelamiento de la productividad de Gmelina arborea Roxb. con base en variables biofísicas y de rodal

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(media, mínima y máxima) resultó no ser significati- Sharma y Parton, 2018; 2019; Zhou et al., 2019). va en el crecimiento de G. arborea, se reconoce que En este estudio la inclusión de variables biofísicas esta variable afecta la productividad pues regula e y de rodal permitió mejorar las predicciones de la influye en varios procesos fisiológicos que se dan en H, con aumentos de 30 % en índice de ajuste y la planta (Franklin y Wigge, 2013). disminuciones de 40 y 41 % en error absoluto pro- Estudios realizados por Vallejos (1996) reportan medio y error medio cuadrático, respectivamente. que G. arborea se desarrolla adecuadamente en si- Así mismo, el ajuste de un modelo de IS a partir de tios con pendientes menores al 20 %. De manera variables biofísicas y de rodal permite la estimación similar, Vanclay et al. (2008) ajustaron un mode- de la productividad en áreas sin historia previa de lo para predecir el IS de G. arborea en Filipinas plantaciones. El modelo desarrollado explicó hasta a partir de la pendiente y la profundidad del sue- un 70 % la varianza total observada en el IS en 160 lo como variables predictoras de la productividad rodales de G. arborea distribuidos en el país. potencial del sitio. No obstante, en el presente es- El modelo de IS desarrollado es útil para modelar tudio el IS no se correlacionó significativamente y describir el potencial productivo de la especie y con la exposición ni con la pendiente. Tampoco permite la identificación de las áreas geográficas más las variables topográficas IPT y IHT se relacionaron adecuadas para establecer plantaciones de G. arbo- significativamente con el IS. En este sentido, Bjela- rea (figura 3). Se identificó en una aplicación práctica novic et al. (2018) y Miyamoto et al. (2018) repor- del modelo zonas óptimas para el establecimiento de tan que estos factores topográficos presentan una nuevas plantaciones en el departamento del Tolima, asociación significativa con el IS de Populus tre- localizadas principalmente en los valles interandinos muloides Michx., Pinus contorta Douglas ex Lou- del río Magdalena. En la aplicación del modelo ajus- don, Picea glauca Moench y Castanopsis sieboldii tado de IS el valor utilizado del IHB fue 20 %, el cual (Makino) Hatus. En el presente estudio se encontró fue seleccionado por ser un valor en el que los árbo- una correlación positiva entre el IS y la latitud. Lo les están en competencia sin que se vea comprome- que demuestra que los sitios ubicados a mayor lati- tida la estabilidad del rodal. Los resultados obtenidos tud, los cuales corresponden a la región del Caribe permitirán evaluar con mayor certeza proyectos de colombiano, presentan una mayor productividad. reforestación comercial, por lo que se podrá obtener La baja correlación presentada con el contenido mayor precisión en las estimaciones de H de los ro- de arcilla concuerda con lo referido por Rojas et al. dales. Una ventaja de los modelos desarrollados es (2004), en el sentido de que suelos con altos conte- su sencillez ya que la estimación de la productividad nidos de arcilla resultan ser limitantes para el desa- de un sitio requiere de información que puede con- rrollo de G. arborea. De acuerdo con Henri (2001) seguirse fácilmente mediante mapas topográficos o y Urrego (2004), esta especie se desarrolla mejor en series climáticas. suelos con texturas francas o franco arcillosas. Recientemente se han desarrollado diversas ecuaciones dinámicas de IS capaces de predecir CONCLUSIONES variaciones en la productividad forestal en diferentes escenarios de cambio climático. La inclusión de El modelo de Chapman-Richards, en su modalidad variables biofísicas en los modelos permite com- de curvas anamórficas, representa de forma ade- parar las variaciones en el patrón de crecimiento cuada el crecimiento en H e IS para plantaciones entre diferentes sitios con diferentes condiciones de G. arborea establecidas en las regiones Andi- climáticas o comparar el patrón de crecimiento del na, Caribe y Pacífica de Colombia. El IS se pudo mismo en diferentes condiciones climáticas futuras predecir en función del nivel de ocupación en el (Bravo-Oviedo et al., 2010; Scolforo et al., 2013; rodal vía el espaciamiento relativo, la altitud y la

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 71-87 [ 83 ] Modelamiento de la productividad de Gmelina arborea Roxb. con base en variables biofísicas y de rodal

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precipitación anual. Se determinó la sensibilidad Battie-Laclau, P., Delgado-Rojas, J. S., Christina, M., que tiene la productividad de esta especie al ma- Nouvellon, Y., Bouillet, J. P., Piccolo, M., Mo- nejo silvicultural y las variables biofísicas particu- reira, M. Z., Gonçalves, J. L., Roupsard, O. y lares de cada sitio. El modelo desarrollado, el cual Laclau, J. P. (2016). Potassium fertilization in- emplea correlación y regresión lineal múltiple, creases water-use efficiency for stem biomass permite estimar el IS en áreas sin historia previa production without affecting intrinsic water-use de plantaciones forestales. Lo anterior proporcio- efficiency in Eucalyptus grandis plantations. Fo- na información útil para lograr una gestión forestal rest Ecology and Management, 364, 77-89. adecuada. La incorporación del índice de espacia- https://doi.org/10.1016/j.foreco.2016.01.004 miento relativo, altitud y precipitación anual den- Bjelanovic, I., Comeau, P. y White, B. (2018). High re- tro del modelo de H permitió reducir el sesgo y solution site index prediction in boreal forests using error asociado a la estimación de H. topographic and wet areas mapping attributes. Fo- rests, 9(3), 113. https://doi.org/10.3390/f9030113 AGRADECIMIENTOS Bravo-Oviedo, A., Gallardo-Andrés, C., del Río, M. y Montero, G. (2010). Regional changes of Pi- Los autores agradecen a la Oficina de Investigación nus pinaster site index in Spain using a clima- y Desarrollo Científico de la Universidad del Tolima te-based dominant height model. Canadian el apoyo financiero concedido para desarrollar la Journal of Forest Research, 40(10), 2036-2048. investigación a través del proyecto n.° 340130516 https://doi.org/10.1139/x10-143 y la convocatoria n.° 001 del 2019 para jóvenes in- Bravo-Oviedo, A., Tomé, M., Bravo, F., Monte- vestigadores. Los autores también agradecen el apo- ro, G. y Río, M. (2008). Dominant height grow- yo ofrecido por el grupo de investigación Madera & th equations including site attributes in the Bosques de la Universidad del Tolima. generalized algebraic difference approach. Cana- dian Journal of Forest Research, 38(9), 2348-2358. https://doi.org/10.1139/x08-077 CONFLICTO DE INTERESES Burkhart, H. y Tomé, M. (2012). Mode- ling forest trees and stands. Springer. Los autores declaran no tener conflicto de intereses. https://doi.org/10.1007/978-90-481-3170-9 Castillo, A., Santiago, W., Vargas, B., Quiñonez, G., Solís, R. y Corral, J. (2018). Modelos dinámicos de índice CONTRIBUCIÓN POR AUTOR de sitio para cuatro especies de pino en Oaxaca. Re- vista Mexicana de Ciencias Forestales, 9(49), 4-27. Todos los autores participaron en planeación, de- https://doi.org/10.29298/rmcf.v9i49.185 sarrollo, discusión y escritura del artículo. Diéguez, U., Rojo, A., Castedo, F., Álvarez, J., Barrio, M., Crecente, F., González, J. M., Pérez-Cruza- do, C., Rodríguez, R., López-Sánchez, C. A., Bal- REFERENCIAS boa-Murias, M. Á., Gorgoso, J. J. y Sánchez, F. (2009). Herramientas selvícolas para la gestión Antón-Fernández, C., Burkhart, H., Strub, M. y Amateis, forestal sostenible en Galicia. Dirección Xeral de R. (2011). Effects of initial spacing on height develop- Montes, Consellería do Medio Rural, Xunta de ment of loblolly pine. Forest Science, 57(3), 201-211. Galicia. https://doi.org/10.1093/forestscience/57.3.201 Dilts, T. (2015). Topography Tools for ArcGIS 10.1. Uni- versity of Nevada.

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Artículo de investigación Identificación de vacíos de investigación aplicada para restaurar ecosistemas terrestres en Colombia

Identifying gaps of applied research to restore terrestrial ecosystems in Colombia

Juan Garibello1* , Laura Riaño2, Julián Cuellar2, José Ignacio Barrera-Cataño3, Wilson Ramírez1 Garibello, J., Riaño, L., Cuellar, J., Barrera-Cataño, J. I. y Ramírez, W. (2021). Identificación de vacíos de investi- gación aplicada para restaurar ecosistemas terrestres en Colombia. Colombia Forestal, 24(1), 88-107

Recepción: 7 de diciembre 2019 Aprobación: 16 de septiembre 2020

Resumen Abstract Importantes desafíos en la restauración de ecosiste- Important challenges faced in terrestrial ecosystems mas terrestres colombianos pueden superarse de for- in Colombia might be partially overcome through ma parcial a través de la investigación. Por tal razón, research. For this reason, we made a bibliometric en el presente artículo de revisión hicimos un análisis analysis with articles to identify addressed topics as bibliométrico de varios artículos para identificar los te- well as gaps using a framework published in 2017. mas abordados y los vacíos usando un marco de tra- This framework is presented as a research agenda bajo publicado en 2017. Este marco se presenta como based in ecology whose development has a direct una agenda de investigación en ecología cuyo desa- application on restoration practice. We found 167 rrollo tiene una aplicación directa en la práctica de la cases coming from 143 articles; the majority ad- restauración. Encontramos 167 casos provenientes de dressed topics related to planning (35 %) and mo- 143 artículos; la mayoría trataron temas relacionados nitoring of interventions (25 %). Few were related con planificación (35 %) y monitoreo de intervencio- to implementation: sourcing propagules (12 %), nes (25 %). Pocos abordaron temas relacionados con seedling establishment (13 %) and performance of implementación: obtención de propágulos (12 %), es- planted seedlings (15 %). We also identified a geo- tablecimiento de plántulas (13 %) y desempeño del graphic bias since 93 % of studies were made in the material plantado (15 %). También, identificamos un Andean and the Caribbean regions which are less sesgo geográfico, ya que 93 % de los estudios se reali- than half of the national territory. These results and zaron en las regiones Andina y Caribe; lo que equivale their analyses are presented as preliminary research a menos de la mitad del territorio colombiano. Estos agenda in restoration involving interests of different resultados y su análisis se presentan como una agenda stakeholders. preliminar de investigación en restauración que invo- Key words: cost-effectiveness of restoration, re- lucra intereses de diferentes actores. search agenda for restoration, science-practice Palabras clave: agenda de investigación para la res- articulation. tauración, costo-efectividad de la restauración, arti- culación ciencia-práctica.

1 Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, Colombia. 2 Universidad Distrital Francisco José de Caldas. Bogotá, Colombia. 3 Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia. * [email protected]. Autor para correspondencia. https://doi.org/10.14483/2256201X.15679

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 • pp. 88-107 [ 88 ] Identificación de vacíos de investigación aplicada para restaurar ecosistemas terrestres en Colombia

Garibello, J., Riaño, L., Cuellar, J., Barrera-Cataño, J. I. y Ramírez, W.

INTRODUCCIÓN 2017a). De otra parte, un contexto de complejidad creciente que apunta a la implementación de Son aproximadamente 12 millones de personas iniciativas a gran escala (Chazdon et al., 2017) en en Colombia las que habitan en zonas expuestas un contexto de emergencia climática (Harris et al., a desabastecimiento hídrico como resultado de la 2006). pérdida y degradación de ecosistemas naturales La investigación asociada a la restauración con- (Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios tribuye al logro de estándares técnicos que sopor- Ambientales, 2010). Así mismo, cerca del 21 % del ten los proyectos (Burbidge et al., 2011; Menz et territorio nacional requiere restauración ecológica al., 2013); además, posibilita la elaboración de con- de manera prioritaria debido a sus niveles de dete- ceptos claros, modelos y metodologías (Society for rioro y a que se trata de las zonas con mayor densi- Ecological Restoration, 2004); y hace un aporte sus- dad poblacional (Ramírez et al., 2016). La tarea de tancial a la identificación de estrategias de interven- revertir esta situación se ha asumido en parte a tra- ción costo-efectivas (Holl, 2017). No obstante, con vés de la restauración ecológica y enfoques afines alguna frecuencia uno de los campos de conoci- (rehabilitación, recuperación). Estas estrategias de miento asociado (la ecología de la restauración) no conservación están ampliamente respaldadas por responde a este desafío al no abordar aspectos prác- la normatividad y políticas estatales. Por ejemplo, ticos (Cabin et al., 2010) o al no hacer explícita la la restauración está incluida en el artículo 80 de la utilidad práctica de los hallazgos. Esto ocurre de- Constitución Política vigente (Aguilar-Garavito et bido a la ausencia de un marco que defina el tipo al., 2017) y algunas entidades territoriales como de investigación requerida, cuáles son las preguntas la Secretaría de Ambiente de Bogotá han ejecuta- asociadas y cómo estos dos se relacionan con las do planes de manera continua desde el año 2000 distintas fases de la práctica de la restauración (Mi- (Murcia et al., 2017). ller et al., 2017). A nivel nacional, a la ausencia de Pese al respaldo normativo y a la ejecución un vínculo claro entre ciencia y práctica, se añade continua de programas, el progreso e impacto de la falta de una agenda que optimice el uso de los la restauración distan de ser óptimos en Colombia. recursos limitados para investigación. No existen El desarrollo de esta práctica presenta carencias ejercicios que evalúen el aporte de la ecología de la importantes en aspectos como gobernanza parti- restauración a la restauración ecológica en el marco cipativa, la planificación y el monitoreo (Murcia de la practicidad; es decir, en el que los resultados et al., 2016). Además, la percepción entre agentes de investigación tengan una aplicación inmediata del gremio es que las metas gubernamentales nun- o que incidan en la efectividad de las iniciativas de ca se han cumplido y que las plantaciones vincu- restauración. Sin embargo, es de señalar que Mur- ladas a iniciativas precedentes no persisten en la cia y Guariguata (2014) analizaron la evolución, actualidad (Murcia et al., 2017a). La promoción y retos y oportunidades de la restauración en Colom- desarrollo de investigaciones ha sido identificada bia; pero, a diferencia del presente estudio, su tra- como uno de los ámbitos de trabajo para mejorar bajo no se basó en producción científica publicada esta situación tanto en el orden nacional (Murcia sino en proyectos. et al., 2017b) cómo en el regional (Holl, 2017). Por lo ya dicho, se presenta el siguiente estu- Esta concepción estaría asociada, al menos, con dio; asumiendo que importantes desafíos de la res- dos circunstancias. Por un lado, la insuficiencia de tauración ecológica pueden afrontarse mediante la información disponible para administrar la in- investigación y que parte de esta debe tener una certidumbre inherente de un proceso de largo pla- aplicabilidad explícita. El objetivo es, entonces, zo como la restauración ecológica (Murcia et al., identificar vacíos de conocimiento científico cuyo

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abordaje contribuya a mejorar la práctica de la res- Las publicaciones fueron clasificadas según la tauración de ecosistemas terrestres. Para tal fin se propuesta de Miller et al. (2017). Esta propuesta utilizó el marco de trabajo propuesto por Miller et surge como resultado de la poca efectividad de al- al. (2017), el cual tiene como propósito acortar la gunos programas de restauración, debida a su vez brecha entre ciencia y práctica mediante el desa- a la poca correspondencia entre las necesidades rrollo de una agenda de investigación. Una de las de la práctica de la restauración y la ecología de la ventajas de este marco es que las preguntas que restauración. Adicional a esto, seleccionamos esta conforman la agenda se dividen en fases que son propuesta o marco de trabajo pues incluye aspec- asimilables a las etapas de un proyecto de restau- tos de la mayor importancia pero que probable- ración. El desarrollo de dicho marco apunta a la mente están ausentes de la mayoría de proyectos conformación de ecosistemas autosostenibles, resi- en Colombia. Por ejemplo: el aprovechamiento de lientes y biodiversos. Por ello, este estudio es una la regeneración natural y de la siembra como es- primera evaluación del estado de la ecología de la trategias de restauración, la diversidad genética, la restauración en Colombia y de su aporte a aspectos consideración del compartimiento suelo, el papel fundamentales de su faceta práctica: la restauración del área intervenida en la conectividad y la evalua- ecológica. ción de la resiliencia del área restaurada. La propuesta presenta 36 preguntas de investi- gación agrupadas en cinco fases: I) definición de MATERIALES Y MÉTODOS objetivos y planificación para la restauración; II) obtención de propágulos; III) optimización del es- Se utilizaron las bases de datos Google Académico tablecimiento de plántulas; IV) facilitación del cre- y Scopus para buscar artículos científicos publica- cimiento y sobrevivencia de plántulas en campo; dos en revistas que estuviesen indexadas en Scima- y V) resiliencia y sostenibilidad del ecosistema en go o en Publindex en el momento de la búsqueda. restauración y su integración con el resto del pai- Para tal fin, se utilizaron los binomios “restauración saje. A diferencia de la propuesta original, en la ecológica” AND “Colombia” junto con “ecología fase I no se incluyeron solamente ecosistemas de de la restauración” AND “Colombia”. También se referencia, sino también ecosistemas degradados. incluyeron binomios en los cuales se reemplazó Además, se transformaron las preguntas en temas “restauración” con los términos afines “rehabilita- para hacer menos restrictiva la clasificación de las ción” y “recuperación. La búsqueda se hizo tanto publicaciones que encontramos. en español cómo en inglés entre abril y junio de Para identificar vacíos en términos de cobertu- 2019. Inicialmente, aparecieron aproximadamente ra geográfica, las publicaciones se clasificaron de 17 000 resultados, de los cuales se seleccionaron acuerdo con su región natural y ecosistema. Debi- solamente artículos que incluyeran “restauración” do a que los autores no utilizan un único sistema o los términos mencionados, bien fuera en el título, para denominar el ecosistema en el cual se desa- resumen o palabras clave. No se tuvieron en cuenta rrolló la investigación (o a veces no lo mencionan), tesis de grado, guías, protocolos o documentos de fue necesario utilizar la altitud y los datos climáti- trabajo. Los criterios finales de inclusión fueron que cos reportados, así como referencias de apoyo (por el artículo abordara una pregunta o problema de ejemplo: Cleef et al., 1984 y Pizano y García, 2014). investigación claramente definido y que fuera clasi- Se utilizó un análisis χ2 de bondad de ajuste para es- ficable dentro del marco de trabajo adoptado. Esto tablecer si las fases se han abordado con la misma último limitó la búsqueda a investigaciones en eco- frecuencia y para establecer si en cuanto a núme- sistemas terrestres o anfibios. ro de estudios las regiones tenían similar representatividad. Con el mismo análisis se estableció si la

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proporcionalidad entre fases era similar al clasificar “Crecimiento y sobrevivencia de plántulas en cam- las publicaciones por ecosistemas y por regiones. po”, se abordaron con menor frecuencia, en 20, 22 y Dado que el análisis exige una distribución normal 23 casos, respectivamente (figura 2). “Establecimien- de las proporciones, fue necesario agrupar las ca- to de plántulas a partir de semillas” fue la fase que se tegorías que tuvieron un menor número de casos. trató con mayor frecuencia en aquellos artículos que De este modo, se comparó el bosque subhúmedo exploraron más de un tema (10 estudios). “Almace- y húmedo de cordillera contra un grupo conforma- namiento de semillas” y “Condiciones físicas, quími- do por todos los demás ecosistemas; igualmente, se cas e hidrológicas del sustrato y su manipulación” comparó la región Andina con un grupo conforma- fueron los temas más recurrentes con los que se com- do por todas las demás regiones. binó “Establecimiento” en este tipo de estudios. Para definir objetivos y planificar la restauración, la mayoría de casos trataron sobre la caracterización RESULTADOS de ecosistemas tanto de referencia como degradados. En segundo lugar, se identificaron especies de Encontramos un total de 143 estudios publicados plantas con potencial para la restauración mientras a partir de 1996; siendo la mayoría (79 %) publica- que unos pocos casos abordaron la dinámica suce- dos a partir de 2010 (figura 1; anexo 1). Dado que sional e identificación de ecosistemas de referencia, 21 artículos abordaron dos o más temas, el análisis respectivamente. Dentro de los casos que registra- se hizo sobre 167 casos. Las fases tratadas con maron el impacto de la restauración en la resiliencia yor frecuencia fueron la “Definición de objetivos y y sostenibilidad del ecosistema, la mayoría midie- planificación para la restauración”, junto con “Resi- ron procesos ecosistémicos y reportaron la recupe- liencia, sostenibilidad e integración del ecosistema ración de fauna y recursos asociados,; mientras que en restauración”, con 59 y 42 casos, respectivamen- un número considerablemente menor se centró en te. Las otras tres fases: “Obtención de propágulos”, el potencial de regeneración (tabla 1). “Establecimiento de plántulas a partir de semillas” y

Figura 1. Distribución del número de estudios publicados que abordan aspectos prácticos de ecología de la restauración en Colombia (total estudios n = 143).

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1. De nición de objetivos y plani cación

2. Obtención de propágulos

3. Establecimiento de plántulas a partír de semillas

4. Facilitación del crecimiento y sobrevivencia de plántulas

5. Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje

Figura 2. Distribución porcentual del número de estudios en fases de investigación práctica en ecolo- gía de la restauración en Colombia publicados entre 1996 y junio de 2019 (n= 143 artículos, 21 de estos abarcan más de una fase o tema para un total de 167 casos).

Tabla 1. Fases y temas de importancia práctica abordados en artículos de ecología de la restauración en Colombia publicados hasta junio de 2019 Número de Fase Tema abordado estudios Caracterización de ecosistemas de referencia o degradados. 33 Definición de objetivos Especies con uso potencial para la restauración. 14 y planificación para la Dinámica sucesional. 8 restauración. Identificación de ecosistemas de referencia. 4

Genética. 5 Bancos de semillas. 4 Contribución de la regeneración natural y a la dispersión. 1 Obtención de Almacenamiento de semillas. 3 propágulos. Oferta espacio-temporal de semillas. 3 Mejora del aporte de la regeneración natural y de la dispersión. 4

Manejo de condiciones ambientales para inducir germinación sin considerar condi- 12 ción interna de la semilla en términos fisiológicos, genéticos o anatómicos. Optimización del estable- Tratamiento a plántulas o estacas antes de plantar. 5 cimiento de plántulas. Momento de siembra y manipulación del sitio para optimizar germinación y establecimiento. 4

Condiciones físicas, químicas e hidrológicas del sustrato y su manipulación. 9 Facilitación del Condiciones biofísicas por encima del suelo y su manipulación 6 crecimiento y Incidencia y uso de biota edáfica. 5 sobrevivencia de Amenazas a la restauración y su manejo o mitigación. 3 plántulas en campo. Patrones de plantación o siembra para optimizar desempeño de plántulas. 2

Resiliencia, sostenibilidad e Procesos ecosistémicos. 20 integración del ecosistema Recuperación de fauna, hábitats y recursos asociados. 17 en restauración con el resto Potencial de regeneración. 5 del paisaje.

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La proporción de publicaciones es similar para en ecosistemas en restauración después de distur- genética de poblaciones, bancos de semillas y me- bios (o bajo estrés ambiental) ni se han publica- joras al aporte de la regeneración y la dispersión do trabajos sobre el papel de polinizadores en la dentro de la fase de obtención de propágulos. El al- producción y viabilidad de semillas en estos sitios. macenamiento y oferta espacio-temporal de semi- Otro aspecto sobre el que no encontramos publi- llas, junto con la evaluación de la regeneración y caciones es el posible impacto o el impacto real la dispersión, se abordaron en menor proporción. de un sitio en restauración en la matriz paisajística Germinación controlando factores ambientales es circundante (tabla 2). el tema predominante para la fase de optimización Como ocurrió con las fases y temas propues- del establecimiento de plántulas. Dentro de esta tos por Miller et al. (2017), la cobertura geográfica fase también aparecen, pero en menor frecuencia, de las publicaciones sobre ecología de la restau- el tratamiento de las plántulas o estacas antes de ración en Colombia revela sesgos. El 73 % de los plantar y manipulación del sitio de siembra para estudios fue desarrollado en la región Andina; más optimizar la germinación y el establecimiento. La de la mitad de ellos se realizó en bosques de cor- evaluación y manipulación del sustrato es el tema dillera sub-húmedos y húmedos mientras que los más recurrente dentro de las publicaciones que restantes fueron en bosque seco, páramo, bosque exploraron la facilitación del desempeño de plán- húmedo tropical, xerofítico andino y ronda de hu- tulas en campo. Otras publicaciones relacionadas medal. Los dos últimos en altitud superior a 2250. con este tema se centraron en las condiciones mi- El Caribe es la segunda región con más publicacio- croclimáticas (por ejemplo: competencia por luz y nes, pero con un porcentaje muy inferior al de la clima), así como incidencia y uso de biota edáfica, Andina; 22 estudios equivalentes al 15 % del total, amenazas a la restauración y patrones de siembra la mayoría de ellos en bosque seco y en manglar. y plantación (tabla 1). Los otros corresponden a dunas costeras y bosque Casi la mitad de temas propuestos por Miller húmedo tropical. El agregado para la Amazonia, et al. (2017), dentro de su marco para investigar la Orinoquía y la región Pacífico corresponde tan aspectos prácticos de la restauración, no se han solo a 10 publicaciones (7 %): para bosque hú- abordado en las publicaciones sobre restauración medo tropical, altillanura y manglar. Cuatro de los de ecosistemas terrestres colombianos (tabla 2). 143 estudios se hicieron tanto en la región Andi- En cuanto a la obtención de propágulos, no se en- na así como en la Caribe al analizar la diversidad contraron estudios sobre el uso de horizontes or- genética de poblaciones distantes de plantas en el gánicos de suelo y sus técnicas de almacenaje y bosque seco (tabla 3). transferencia. Tampoco hay publicaciones acerca El análisis χ2 de bondad de ajuste confirmó que de mejoramiento de producción de semillas en po- las fases propuestas por el marco de trabajo adop- blaciones naturales, producción de semillas ex situ tado no se han abordado con la misma frecuencia ni técnicas de propagación asexual. No hay pu- (χ2 = 34.5; p< 0.0001; g.l.= 4) y que existe un des- blicaciones sobre técnicas para superar dormancia balance marcado en la frecuencia con la que se orgánica (Baskin y Baskin, 2014) ni publicacio- han hecho estudios en las diferentes regiones (χ2 nes sobre técnicas de siembra como parte de la = 298.82; p < 0.0001; g.l.= 4). La proporciona- optimización en el establecimiento de plántulas. lidad en que se han abordado las cinco fases en Tampoco se han publicado trabajos que asocien los bosques subhúmedos y húmedos de cordille- la modificación de la topografía o la modificación ra es similar a la proporcionalidad con la que se de la superficie del suelo con el crecimiento y so- han abordado en los otros ecosistemas (χ2 = 6.44; brevivencia de material plantado. Así mismo, aún p = 0.1684; g.l.= 4). Por el contrario, la frecuencia no se publican estudios que evalúen la resiliencia con la que se han abordado en la región Andina

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Tabla 2. Temas de importancia práctica no abordados por estudios sobre ecología de la restauración en Colombia publicados hasta junio de 2019

Fase Tema no abordado

Definición de objetivos y planificación para la Ninguno. restauración.

Efecto del origen de los propágulos para minimizar impactos negativos a la restauración. Mezclar genotipos de diferentes sitios (para incrementar potencial evolutivo) versus utilizar genotipos locales (para maximizar adaptación). Incidencia de la endogamia o la baja diversidad genética de la población de origen en el éxito de la restauración. Incidencia de la mezcla de genotipos de poblaciones diferentes en el éxito de la restauración. Obtención de propágulos. Optimización del uso de horizontes orgánicos de suelo considerando su cosecha, almacenaje y transferencia. Técnicas para incrementar la producción de semillas viables en poblaciones naturales. Productividad en cultivos para producir semillas versus diversidad genética y viabilidad de las semillas. Técnicas de propagación no sexual para especies no propagables por semilla.

Técnicas para acortar período de dormancia orgánica evaluando condición fisiológica, Optimización del estable- bioquímica, genética y anátomica de las semillas. cimiento de plántulas. Técnicas de siembra (incluyendo mecanización y recubrimientos de semillas). Genética.

Facilitación del creci- Modificaciónes de la topografía. miento y sobrevivencia de Modificación de la superficie (a través de arado, acolchados cultivos para cubrir el suelo, etc.) plántulas en campo. Genética.

Resiliencia a disturbios y estrés ambiental en sitios en restauración. Efecto del tamaño de las poblaciones y su diversidad genética sobre la producción Resiliencia, sostenibilidad y viabilidad de las semillas. e integración del ecosiste- Manejo de polinizadores para mejorar la producción y viabilidad de semillas en áreas ma en restauración con el en restauración. resto del paisaje. Localización, orientación y tamaño del sitio a restaurar para mejorar conectividad , integración con el paisaje circundante e influencia de la restauración a escala de paisaje.

difiere ligeramente de la frecuencia con la que se DISCUSIÓN han abordado en las otras regiones (χ2 = 9.58; p = 0.0481; g.l.= 4) (tabla 3). El porcentaje de estudios Los análisis de la literatura científica (como el de establecimiento de plántulas en la región An- que acá se presentó) son importantes para enten- dina es casi el doble del porcentaje para las otras der la amplitud o el alcance de un campo científi- regiones (15 % vs. 8 %). En las otras regiones es un co como la ecología de la restauración (Borgman poco más alto el porcentaje con el que se ha abor- y Furner, 2002; Song y Zhao, 2013). Los resulta- dado la evaluación de ecosistemas en restauración dos obtenidos identifican los aspectos que se han comparado con la Andina (29 % versus 24 %). abordado con mayor o menor frecuencia a nivel

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Tabla 3. Estudios de ecología de la restauración las iniciativas de restauración en Colombia es aún en regiones y ecosistemas de Colombia publica- escasa. dos hasta junio de 2019 La producción científica nacional en restaura- Región Ecosistema Número ción ecológica o en ecología de la restauración de estudios es comparable a la de otros países latinoameri- Amazonas Bosque húmedo tropical. 3 canos como Argentina (105 artículos entre 1996

Bosque de cordillera subhúme- y 2013, según Rovere, 2013) y México (160 artí- 71 Andina do-húmedo. culos entre 1995 y 2016, según López-Barrera et Bosque seco tropical. 14 al., 2017). En contraste, la producción es osten- Páramo. 10 siblemente inferior a la de los tres primeros paí- Bosque húmedo tropical. 7 ses con mayor número de publicaciones: Estados Xerofítico andino. 2 Unidos (1248), China (819) y Australia (339) (Ro- Ronda humedal. 1 et al Indeterminado. 2 manelli ., 2018). Las diferencias entre estos países y los países latinoamericanos son propor- Andina/ cionales al porcentaje del PIB invertido en investi- Bosque seco tropical. 4 Caribe gación (Banco Mundial, 2019). Esta brecha ratifica que una de las alternativas de financiación que se Caribe Bosque seco tropical. 10 debe fortalecer para que haya más investigación Manglar. 9 en Colombia es el establecimiento de alianzas Dunas. 1 Bosque húmedo tropical. 2 entre autoridades ambientales, academia, ONG y empresas privadas; tal como se ha hecho en el Orinoquía Altillanura. 2 marco de algunas compensaciones ambientales por construcción de infraestructura y explotación Pacífico Bosque húmedo tropical. 4 minera. Sin embargo, es necesario mencionar que Manglar. 1 uno de los desafíos frecuentes en este escenario de gestión es la asignación de suficientes recursos nacional e identifican aquellos que todavía no se y tiempo para investigación y monitoreo. De otra han explorado. También sugieren que la investiga- parte, durante la pesquisa se constató la existencia ción asociada a restauración ecológica en Colom- de aproximadamente 100 tesis de pregrado y pos- bia es insuficiente si se considera la extensión de grado, lo cual sugiere que existe trabajo y poten- la degradación y la megadiversidad involucrada cial para incrementar significativamente el número (Etter et al., 2008). Existe, además, un sesgo mar- de publicaciones. cado en las fases y temas abordados, así como en El 60 % de los casos que evaluamos aborda la las regiones y ecosistemas estudiados. El 60 % de definición de objetivos de la restauración y la me- los casos revisados corresponden solamente a dos dición de su éxito. Al revisar los temas que con- de las cinco fases del marco de trabajo adoptado. forman estas dos fases del marco de trabajo, es Así mismo, solo cuatro temas de un total de 39 que evidente que estos trabajos tienen un énfasis más propone el marco adoptado (incluyendo genética), descriptivo que experimental; contrario a las tres tienen presencia en el 51 % del total de casos. La fases que han sido menos exploradas: la obtención región Andina concentra el 73 % de publicacio- de propágulos, el establecimiento de plántulas y la nes. El número de publicaciones (143) y los sesgos facilitación del desempeño de estas plántulas. Si temáticos y geográficos sugieren, entonces, que la bien el tratamiento de temas predominante inclu- información científica local con la que cuentan ye aspectos esenciales como la caracterización de ecosistemas (Perkins y Leffler, 2018) y el monitoreo

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de indicadores de escala pequeña (Aguilar-Garavi- a la plantación (Ceccon et al., 2015). Dentro de esta to y Ramírez, 2015), creemos que la investigación fase del marco de trabajo se propone como priori- en restauración debe adoptar con mayor frecuencia tario el abordaje de los temas “Momento de siem- un enfoque basado en experimentos. Esta decisión bra y manipulación del sitio junto” con “Técnicas de implica la comparación metódica de tratamientos siembra”, pues implican la superación de barreras y tecnologías que conduzca a la identificación de que están presentes en la mayoría de escenarios de estrategias costo-efectivas cuya aplicación contri- restauración de ecosistemas terrestres. Dichas barre- buiría a su vez a superar grandes retos; entre otros, ras son: desecación de la semilla, pudrición, depre- la escasez de recursos financieros, la necesidad de dación y competencia con vegetación pre-existente ampliar significativamente la cobertura espacial de (Reid y Holl, 2013). La adopción de siembra supone los proyectos y el ajuste de políticas gubernamen- conseguir suficientes semillas que sean viables, que tales identificados por Murcia et al. (2016). estén sanas, que sean diversas genéticamente y que Una de las fases menos estudiadas según nues- no se vea afectada la población de origen como re- tro análisis fue la obtención de propágulos. En la sultado de la colecta. Estos requisitos reiteran que se consecución de costo-efectividad, un tema de la necesita más investigación en los temas de la fase ob- mayor relevancia dentro de esta fase es la restau- tención de propágulos. ración pasiva (“Contribución de la regeneración La publicación de investigaciones sobre el cre- natural y la dispersión” y “Mejora del aporte de cimiento y sobrevivencia de plántulas en campo la regeneración natural y de la dispersión” en el también ha sido escasa (15 %, es decir, 24 casos). marco adoptado). No obstante, solo en 10 casos Este déficit llama la atención, considerando que se trató dicho tema, incluyendo aquellos de la la principal estrategia de restauración a nivel na- fase cinco agrupados bajo el título “Potencial de cional es la plantación de árboles. Los aspectos o regeneración”. Es necesario que se tipifique a tra- temas que propone Miller et al. (2017) en esta fase vés de investigación dónde es viable esta estrate- incluyen entender y manejar el suelo a partir de gia, al considerar variables como historia de uso sus características físicas, químicas y biológicas. y cercanía de vegetación remanente (Chazdon, Así como también el manejo del suelo concebi- 2014), junto con abundancia de árboles dentro do como sustrato, en el que es necesario explorar del sitio a restaurar (Esquivel et al., 2008). Una vez aspectos como arado, acolchados, herbáceas no se establezca que existe una oferta de propágu- agresivas que compitan con gramíneas invasoras y los tanto in situ (Williams-Linera et al., 2016), así modificación de la topografía. La investigación que como vía dispersión (Robinson y Handel, 2000), vincula el suelo y el desempeño de material planes necesario investigar sobre el uso de estrategias tado es aún más apremiante si se tienen en cuenta complementarias entre sí; como, por ejemplo, la hallazgos recientes en el ámbito local, los cuales erradicación sucesiva de plantas invasoras (Gaert- sugieren que el abordaje de suelos en proyectos de ner et al., 2012; Kettenring y Reinhardt-Adams, restauración en Colombia presenta falencias con- 2011) y el uso de perchas tanto naturales como ceptuales y técnicas que amenazan el éxito de esta artificiales (Reid y Holl, 2013). práctica (Durán-Dueñas, 2018). Otro componente En tan solo 20 casos (13 %) se exploró el estable- importante de esta fase sobre desempeño de plán- cimiento de plántulas. Si bien la siembra de semi- tulas (que no se menciona pero que está implícito) llas es menos efectiva que plantación en términos de es la interacción entre los individuos plantados, así número de plántulas sobrevivientes, sus costos más como entre estos y la vegetación preexistente. Di- bajos y la consecución de resultados más rápidos ha- cha interacción se presenta tanto a nivel subterrá- cen que sea una opción a tener en cuenta (Masarei neo como aéreo (Cahill, 1999), en concordancia et al., 2019), así sea como estrategia complementaria con los temas de la fase. Una manera de abordar

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este componente sería la experimentación con los Otro apartado de esta fase sobre el cual tam- patrones espaciales y composicionales de las plan- poco se ha publicado investigación es el efecto taciones o siembras, junto con experimentación de la restauración a escala de paisaje o los efec- en el manejo de la vegetación preexistente. tos del paisaje sobre la restauración. Para tal fin En las publicaciones encontradas, el compo- es necesario considerar variables como el tamaño, nente genético no se ha tratado más allá de la ne- la ubicación y el aporte a la conectividad del sitio cesaria caracterización de poblaciones de plantas en restauración; entendiendo que dichas variables con potencial para la restauración. De acuerdo con a su vez inciden en procesos bióticos y abióticos el marco adoptado y con autores como Kettenring que determinan la sostenibilidad ecosistémica de et al. (2014), es necesario establecer el efecto de la la intervención (Menz et al., 2013). Estos factores diversidad genética en el éxito de la restauración, inciden, además, en una escala mayor a la del sitio no solo en el largo plazo sino también en etapas en restauración en cuanto a funciones como flujos intermedias del proceso (como el establecimiento hidrológicos, dinámicas metapoblacionales, rango de plántulas, su crecimiento y sobrevivencia). Se- de acción de especies animales (Shoo y Caterall, guir esta recomendación es muy importante pues 2013) y, en general, en los servicios ecosistémicos. no siempre la diversidad genética está relacionada El análisis no solo muestra tendencias en los te- con indicadores de corto o mediano plazo como mas abordados, sino que también revela profundos el desempeño del material plantado o la forma- sesgos en la distribución geográfica de las investi- ción de toda una cobertura vegetal. Se puede con- gaciones. El 94 % fueron realizadas en las regiones formar un dosel con una o dos especies, cada una Andina y Caribe, lo cual coincide parcialmente proveniente de una fuente semillera única; pero con la ejecución de proyectos (Murcia y Guari- esto afectaría la sostenibilidad de la restauración guata, 2014). Si bien estas dos regiones presentan en el largo plazo (Thomas et al., 2014), en rela- las mayores necesidades de restauración en térmi- ción con temas como cambio climático o viabili- nos de superficie degradada (Ramírez et al., 2016), dad poblacional. también es cierto que la tasa y la severidad de la Aunque la fase cinco del marco de trabajo fue degradación durante los últimos años en las regio- la segunda con más casos (41, de un total de 167), nes restantes requiere mayor atención por parte de presenta vacíos que requieren investigación. Se- los investigadores. El avance de la minería y ex- gún el análisis realizado no se han hecho estudios plotación maderera en el Pacífico (Valois-Cuesta, para establecer si los ecosistemas en restauración 2016; Meyer et al., 2019), de la deforestación en la son resilientes a disturbios o a estrés ambiental. La Amazonía (Murad y Pearse, 2018) y el avance de la manipulación de disturbios sería poco probable en agroindustria en la Orinoquía (Cárdenas-Aguilera, sitios en restauración, ya sea por restricciones le- 2018) hacen imperativa la aplicación inmediata de gales o porque no se pueden controlar los agentes un marco investigativo como el que presentamos de disturbio. En este contexto, documentar cientí- en este artículo. ficamente los disturbios, sus efectos y la respuesta Junto con los vacíos de investigación detecta- ecológica dependería tanto de la selección y medos mediante este análisis bibliométrico, se des- dición oportuna de los indicadores así como de tacan otros aspectos relativos al progreso de la la aplicación de varios tratamientos que puedan ciencia y la práctica de la restauración de acuerdo tener una respuesta disímil frente a situaciones no con la literatura (Holl, 2010 y Holl, 2017). El avan- siempre controlables como presencia de ganado, ce de la restauración no depende exclusivamente incendios, especies invasoras, entre otras. El mis- del abordaje de temas prioritarios como los con- mo razonamiento valdría para reportar los efectos siderados en este trabajo, sino que, además, obe- de episodios asociados con cambio climático. dece a la forma como se aborden dichos temas.

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Idealmente, los proyectos tanto de investigación redes sociales (Matzek et al., 2014). Posiblemen- como de intervención deberían tener una cober- te, la interacción frecuente y dialogante entre los tura espacial mayor que incluya suficiente hete- diferentes actores sea preferible a la generación de rogeneidad ambiental para llegar a conclusiones manuales y guías debido a que lo primero puede más contundentes. Así mismo, deben generar reser más efectivo al enfrentar los desafíos únicos de sultados que tengan importancia para diferentes cada proyecto en lo social, lo político y lo ecoló- audiencias: comunidades y autoridades locales, gico. Por esta misma razón, se enfatiza en que el academia local y externa y quienes formulan las conocimiento a compartir debe ser de origen pre- políticas. También es indispensable involucrar los dominantemente local, emulando iniciativas que diferentes actores en todas las etapas del proceso. han integrado exitosamente ciencia, práctica y di- Las recomendaciones desde la literatura también versidad de actores como el Pacto de la Mata At- incluyen un período de seguimiento prolongado lántica en Brasil (Melo et al., 2013) y el Programa tanto para proyectos como para investigaciones. Gondwana Link en el suroeste de Australia (Bradby En tal sentido, se destaca que el rango de tiem- et al., 2016). po abarcado por los estudios que analizamos es lo suficientemente amplio como para asegurar que dicho requerimiento ha sido tenido en cuenta por CONCLUSIÓN quienes han publicado. El rango es de 0.75 a 80 años (x– = 19.3; σ= 17.6). Las investigaciones que versan sobre la ecología Aunque el alcance del análisis realizado cubre de la restauración, analizadas desde un marco de solamente aspectos ecológicos, resulta fundamen- practicidad, han contribuido al desarrollo de la tal armar e implementar una agenda de investiga- restauración ecológica en Colombia. No obstan- ción que cubra aspectos económicos y sociales. te, esta contribución resulta insuficiente al tener No se trata solamente de reportar con mucha ma- en cuenta la magnitud de la degradación, la canti- yor frecuencia los costos y los beneficios econó- dad de publicaciones y los sesgos temáticos y geo- micos asociados a la restauración, tal como se ha gráficos. En cuanto a los temas, las publicaciones hecho con sistemas silvopastoriles (Murgueitio et han abordado principalmente la caracterización al., 2011 y Calle et al., 2013) y con plantaciones de ecosistemas, así como el registro y análisis de forestales no nativas (Brancalion et al., 2019), sino algunos indicadores de éxito a pequeña escala. también de establecer la contribución de la restau- Si bien se trata de aspectos esenciales en la ración a la generación de empleo, el PIB, la segu- práctica de la restauración, también es necesario ridad alimentaria, almacenamiento de carbono y explorar temáticas de investigación en las cuales la mitigación de la pobreza (Ding et al., 2017). Así se optimice la obtención de propágulos y el uso mismo, resulta prioritario evaluar la incidencia de de estrategias como la siembra de semillas y la la participación comunitaria en las diferentes eta- plantación. Esto requiere que se adopte de mane- pas de los procesos; incluyendo monitoreo y crea- ra más frecuente (pero no exclusiva) un enfoque ción de línea base a partir de ciencia ciudadana. experimental, el cual se diferencie del enfoque Finalmente, es necesario buscar estrategias de más descriptivo que ha predominado a la fecha. divulgación complementarias a la publicación de En este contexto, el abordar temas como diversi- investigaciones en revistas científicas indexadas, dad genética, técnicas de siembra, relación sue- dado que no todos los actores tienen acceso a lo-planta, interacción planta-planta y función de este tipo de información. Por tal motivo, es nece- la restauración a escala de paisaje aportaría una sario divulgar y discutir los resultados a través de contribución significativa al diseño de estrategias medios como talleres, programas de extensión y más costo-efectivas, tanto en el corto como en el

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largo plazo. La implementación y monitoreo de colectaron la información e hicieron los análisis esas estrategias aportaría, a su vez, a la superación preliminares. J.I.B.C. y W.R. revisaron y retroali- de grandes desafíos; entre los que están la poca mentaron versiones previas de este texto. disponibilidad de recursos económicos, la necesidad de mayor cobertura espacial de los proyectos y el ajuste de políticas. REFERENCIAS Por otro lado, se ha investigado con mucha mayor frecuencia en las regiones Andinas y Caribe, Aguilar-Garavito, M. y Ramírez, W. (eds.) (2015). Moni- por lo que se identifica que ello va en consecuen- toreo a procesos de restauración ecológica aplicado cia con el grado de transformación de dichas re- a ecosistemas terrestres. Instituto de Investigación giones. Sin embargo, la tasa de deterioro actual y de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. la severidad de las alteraciones hacen necesario Aguilar-Garavito, M., Schlesinger, S., Ramírez, W., que se haga más investigación en las regiones de Hernández, A. y Franco, A. (2017). La restauración la Amazonia, Orinoquia y Pacífico, teniendo como ecológica. Una mirada política y normativa. En L. base el marco a partir del cual se desarrolló el pre- A. Moreno, G. I. Andrade y L. F. Ruíz-Contreras sente trabajo. (eds.), Biodiversidad 2016. Estado y tendencias de Los resultados obtenidos y la consideración del la biodiversidad continental de Colombia (pp. 68- marco de trabajo utilizado como soporte son un 69.). Instituto de Investigación de Recursos Biológi- paso importante para definir una agenda de inves- cos Alexander von Humboldt. tigación aplicada cuyo desarrollo informe sobre Banco Mundial (2019). Research and Development Ex- cómo restaurar ecosistemas más diversos, sosteni- penditure (percentage of gross domestic product). bles y resilientes. Del mismo modo, también apun- https://data.worldbank.org/indicator/gb.xpd.rsdv. tan a ser un punto de encuentro entre la academia gd.zs?name_desc=false y otros actores, en el que unos y otros puedan iden- Baskin, C. C. y Baskin, J. M. (2014). Seeds: ecology, bio- tificar cuáles son los insumos que se necesitan des- geography, and, evolution of dormancy and germi- de la ciencia para la correcta ejecución de cada nation. Elsevier. una de las etapas de un proceso de restauración. Borgman, C. L. y Furner, J. (2002). Scholarly communication and bibliometrics. Annual Review of Infor- mation Science and Technology, 36(1), 2-72. AGRADECIMIENTOS Bradby, K., Keesing, A. y Wardell-Johnson, G. (2016). Gondwana Link: connecting people, land- A Tatiana Sanjuan por sus comentarios sobre la es- scapes, and livelihoods across southwestern tructura del manuscrito. Australia. Restoration Ecology, 24(6), 827-835. https://doi.org/10.1111/rec.12407 Brancalion, P. H., Amazonas, N. T., Chazdon, R. L., CONFLICTO DE INTERESES van Melis, J., Rodrigues, R. R., Silva, C. C., Sor- rini, T.B. y Holl, K. D. (2019). Exotic eucalypts: Los autores declaran no tener conflicto de intereses from demonized trees to allies of tropical forest restoration? Journal of Applied Ecology. https://doi.org/10.1111/1365-2664.13513 CONTRIBUCIÓN POR AUTOR Burbidge, A. H., Maron, M., Clarke, M. F., Baker, J., Oliver, D. L. y Ford, G. (2011). Linking sci- J.G. concibió la investigación, hizo los análi- ence and practice in ecological research and sis definitivos y redactó el manuscrito. L.R. y J.C.

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Garibello, J., Riaño, L., Cuellar, J., Barrera-Cataño, J. I. y Ramírez, W.

Anexo 1. Base de datos de casos evaluados

Año Primer autor Revista Sección según Miller et al. (2017) 1996 Argüello Agronomía Colombiana Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 1997 Murcia Forest Ecology and Management Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 1998 Arens American Fern Society Definición de objetivos y planificación 1999 Elster Hybrobiologa Establecimiento de plántulas a partir de semillas Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 1999 Elster Hybrobiologa de plántulas 1999 Aide Restoration Ecology Establecimiento de plántulas a partir de semillas Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 1999 Aide Restoration Ecology de plántulas 1999 Perdomo Marine Pollution Bulletin Obtención de propágulos 2000 Posada Restoration Ecology Definición de objetivos y planificación 2000 Posada Restoration Ecology Establecimiento de plántulas a partir de semillas Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2000 Elster Forest Ecology and Management de plántulas 2001 Díaz Colombia Forestal Definición de objetivos y planificación 2003 Cortés Caldasia Definición de objetivos y planificación 2004 Cardona Colombia Forestal Obtención de propágulos 2005 Romero Colombia Forestal Definición de objetivos y planificación 2005 Lentijo Ornitología Colombiana Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2005 Groenendijk Plant Ecology Definición de objetivos y planificación 2006 Kattan Restoration Ecology Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2006 Benavides Journal of Tropical Ecology Definición de objetivos y planificación Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2006 Galindo Acta Biológica Colombiana de plántulas 2007 Castañeda Colombia Forestal Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2007 Castañeda Colombia Forestal Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2007 Guacaneme Universitas Scientiarum Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2007 Ochoa Universitas Scientiarum de plántulas Boletín Científico del Centro 2007 Roncancio Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje de Museos 2007 Arbeláez Hybrobiologa Obtención de propágulos 2008 Montenegro Revista de Biología Tropical Definición de objetivos y planificación 2008 Cantillo Colombia Forestal Definición de objetivos y planificación 2008 Cantillo Colombia Forestal Obtención de propágulos 2008 Cantillo Colombia Forestal Obtención de propágulos Revista Facultad Nacional de 2008 Castaño Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje Agronomía Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2008 Gruezmacher Colombia Forestal de plántulas 2008 Montenegro Revista de Biología Tropical Definición de objetivos y planificación 2008 Pedraza Zootecnía Tropical Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2008 Arellano Caldasia Definición de objetivos y planificación 2009 Cantillo Colombia Forestal Definición de objetivos y planificación Boletín Científico del Centro 2009 Montero Definición de objetivos y planificación de Museos 2010 Yepes Revista Lasallista de Investigación Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje

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Garibello, J., Riaño, L., Cuellar, J., Barrera-Cataño, J. I. y Ramírez, W.

2010 Yepes Revista de Biología Tropical Definición de objetivos y planificación 2010 Castellanos Acta Biológica Colombiana Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2010 González Colombia Forestal Obtención de propágulos Boletín Científico del Centro 2010 Giraldo Obtención de propágulos de Museos Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2010 Rivera Avances Investigación en Ingeniería de plántulas 2010 Medina Colombia Forestal Definición de objetivos y planificación 2010 Kattan Tropical Conservation Science Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje Boletín Científico del Centro 2010 Ascuntar Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje de Museos 2010 García Restoration Ecology Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2010 Barliza Acta Biológica Colombiana Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2011 Castro Acta Biológica Colombiana Definición de objetivos y planificación Boletín Científico del Centro 2011 Fernández Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje de Museos Boletín Científico del Centro 2011 Bohórquez Definición de objetivos y planificación de Museos 2011 Pérez Colombia Forestal Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2011 Duarte Tecciencia Definición de objetivos y planificación 2011 Giraldo Insect Conservation and Diversity Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2011 Cortés Biodiversity and Conservation Definición de objetivos y planificación 2011 Domínguez Restoration Ecology Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2011 Domínguez Restoration Ecology Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2011 Del Valle Revista de Biología Tropical Definición de objetivos y planificación 2012 Camargo Acta Agronómica Definición de objetivos y planificación Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2012 Solorza Luna Azul de plántulas Revista de Investigación Agraria 2012 Chaves Definición de objetivos y planificación y Ambiental 2012 Arcila Biota Colombiana Definición de objetivos y planificación 2012 Hurtado Caldasia Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2012 Méndez Revista Colombiana de Entomología Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2012 Henao Restoration Ecology Obtención de propágulos 2012 Restrepo Revista de Biología Tropical Definición de objetivos y planificación 2012 Mosquera Geoderma Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2012 Blanco Revista de Biología Tropical Definición de objetivos y planificación 2012 Ruiz Revista Gestión y Ambiente Definición de objetivos y planificación Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2012 Melo Colombia Forestal de plántulas 2013 Bohórquez Colombia Forestal Definición de objetivos y planificación 2013 Rojas Revista de Biología Tropical Establecimiento de plántulas a partir de semillas Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2013 Gómez Ecological Engineering de plántulas 2013 Flórez Revista de Biología Tropical Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje Boletín de Investigación Marina 2013 Betancourt Definición de objetivos y planificación Costera Boletín Científico del Centro 2013 Rubiano Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje de Museos 2013 Peña Forest Ecology and Management Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2013 Calle Restoration Ecology Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje

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2013 Calle Restoration Ecology Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje Agriculture Ecosystems 2013 Muñoz Definición de objetivos y planificación and Environment Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2014 Beltrán Biota Colombiana de plántulas Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2014 Hernández Biota Colombiana de plántulas Revista de la Academia Colombiana 2014 Acero Definición de objetivos y planificación de Ciencias Revista de la Academia Colombiana 2014 Acero Establecimiento de plántulas a partir de semillas de Ciencias 2014 Avella Biota Colombiana Definición de objetivos y planificación Revista de Investigación Agraria 2014 García Definición de objetivos y planificación y Ambiental 2014 Ramírez Plant and Soil Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2014 Castro Caldasia Definición de objetivos y planificación 2014 Konnerup Estuarine, Costal and Shelf Science Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2014 Sepúlveda Acta Biológica Colombiana Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2015 Vargas Revista de Biología Tropical Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2015 Vargas Revista de Biología Tropical Obtención de propágulos 2015 Posada Revista EIA Definición de objetivos y planificación Revista de Investigación Agraria 2015 Collantes Definición de objetivos y planificación y Ambiental Revista de Investigación Agraria 2015 Collantes Definición de objetivos y planificación y Ambiental 2015 Moreno Acta Biológica Colombiana Establecimiento de plántulas a partir de semillas Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2015 Moreno Acta Biológica Colombiana de plántulas Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2015 Moreno Acta Biológica Colombiana de plántulas Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2015 Moreno Acta Biológica Colombiana de plántulas Boletín Científico del Centro 2015 Bocanegra Definición de objetivos y planificación de Museos Boletín Científico del Centro 2015 Bocanegra Definición de objetivos y planificación de Museos 2015 López Luna Azul Definición de objetivos y planificación 2015 Gutierrez Colombia Forestal Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2015 Ávila Acta Biológica Colombiana Establecimiento de plántulas a partir de semillas Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2015 Ávila Acta Biológica Colombiana de plántulas 2015 Alvarado Acta Biológica Colombiana Definición de objetivos y planificación Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2015 Lizarazo Acta Biológica Colombiana de plántulas 2015 Basto Universitas Scientiarum Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2015 Herrera Environmental Entomology Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje Revista Facultad Nacional Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2015 Sierra de Agronomía de plántulas 2016 Fernández Colombia Forestal Definición de objetivos y planificación Bistua Revista de la Facultad 2016 Manrique Definición de objetivos y planificación de Ciencias 2016 Gallego Acta Biológica Colombiana Establecimiento de plántulas a partir de semillas

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Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2016 Bare New Forest de plántulas 2016 Hernández Tecnura Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje Boletín Científico del Centro 2016 Posada Definición de objetivos y planificación de Museos 2016 Basham Animal Conservation Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje Gonzalez del 2016 Biological Conservation Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje Pliego Chemical and Biological Tecniques Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2016 Valero in Agriculture de plántulas 2017 Rojas Caldasia Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2017 Solorza Colombia Forestal de plántulas 2017 Casallas Acta Biológica Colombiana Obtención de propágulos 2017 Valois Revista de Biología Tropical Obtención de propágulos 2017 Gutierrez Revista de Biología Tropical Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2017 Gutierrez Revista de Biología Tropical Obtención de propágulos 2017 Rosselli Acta Biológica Colombiana Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2017 Ocampo Biota Colombiana Definición de objetivos y planificación Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2017 Beltrán Colombia Forestal de plántulas 2017 López Colombia Forestal Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2017 Muñoz Colombia Forestal Obtención de propágulos 2017 Clavijo Producción Más Limpia Definición de objetivos y planificación 2017 Díaz Biota Colombiana Definición de objetivos y planificación 2017 Díez Colombia Forestal Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2017 Thomas Biodiversity and Conservation Obtención de propágulos 2017 González Luna Azul Definición de objetivos y planificación 2017 Montealegre Ornitología Colombiana Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2017 Galindo Restoration Ecology Obtención de propágulos Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2017 Galindo Restoration Ecology de plántulas Revista Facultad Nacional 2017 Cubillos Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje de Agronomía Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2017 Díez Colombia Forestal de plántulas 2018 Vásquez Colombia Forestal Definición de objetivos y planificación 2018 Fuentes Acta Biológica Colombiana Definición de objetivos y planificación 2018 Fuentes Acta Biológica Colombiana Definición de objetivos y planificación 2018 Calderón Caldasia Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2018 Bocanegra Tree Genetics & Genomes Obtención de propágulos 2018 Tulande Universitas Scientiarum Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2018 Castellanos Land Degradation & Development Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2018 Bocanegra Biological Conservation Obtención de propágulos 2018 Jaramillo Wetlands Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2018 Benavides Journal of Soil and Water Conservation Definición de objetivos y planificación 2018 Vargas Revista de Biología Tropical Establecimiento de plántulas a partir de semillas 2018 Vargas Revista de Biología Tropical Obtención de propágulos 2018 Calderón Caldasia Obtención de propágulos 2018 Peláez Restoration Ecology Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2018 Domínguez Sociobiology Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje

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2018 Domínguez Geoderma Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje 2019 Avella Caldasia Definición de objetivos y planificación 2019 Suárez Caldasia Definición de objetivos y planificación 2019 Suárez Caldasia Definición de objetivos y planificación Revista de Investigación Agraria 2019 Bravo Definición de objetivos y planificación y Ambiental Boletín Científico del Centro 2019 Quiroga Definición de objetivos y planificación de Museos 2019 Torres Caldasia Definición de objetivos y planificación 2019 Bocanegra Caldasia Obtención de propágulos Facilitación del crecimiento y sobrevivencia 2019 Díaz Caldasia de plántulas 2019 Gracia Marine Pollution Bulletin Definición de objetivos y planificación 2019 Meyer Carbon Balance and Management Definición de objetivos y planificación 2019 Domínguez Ecological Indicators Resiliencia, sostenibilidad e integración con el paisaje

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Artículo de investigación Evaluación de la trayectoria de la restauración en un bosque andino a través de redes mutualistas de dispersión de semillas

Evaluation of the restoration trajectory of an Andean forest through seed dispersal mutualistic networks

Astrid Ramírez1* y Ángela Parrado-Rosselli1

Ramírez, A. y Parrado-Rosselli, A. (2021). Evaluación de la trayectoria de la restauración en un bosque andino a través de redes mutualistas de dispersión de semillas. Colombia Forestal, 24(1), 108-122

Recepción: 28 de noviembre 2019 Aprobación: 21 de septiembre 2020

Resumen Abstract Con el fin de evaluar la restauración desde un en- In order to evaluate the restoration from a functio- foque funcional se compararon las interacciones de nal approach, we compared avian seed dispersal dispersión de semillas por aves entre un bosque res- interactions between a restored forest and a refe- taurado y el de referencia. Se registró la abundancia rence site. For this purpose, abundance and species y riqueza de aves frugívoras y plantas ornitócoras; del richness of frugivorous birds and ornitochours plants mismo modo, se generaron matrices de interacción were recorded. Then, interaction matrices were ge- con base en el consumo de frutos y el solapamiento nerated based on fruit consumption and the mor- morfológico entre el tamaño del fruto y la comisura phological overlap between fruit and bill size. Our de las aves. Los resultados mostraron que el número results show that the number of links per species and de enlaces por especie y anidamiento fueron mayo- nestedness, were higher in the reference forest, while res en el bosque de referencia; mientras que en el the number of interactions varied greatly in the res- restaurado se presentó mayor variación mensual del tored forest. Furthermore, the most connected spe- número de interacciones. Además, la especie más cies in the two forests was the Masked Flowerpierce conectada en los dos bosques fue Diglossa cyanea. (Diglossa cyanea). We discussed that although some Se discute que, aunque se restablecieron algunas in- interactions were reestablished, there are still some teracciones, aún hay diferencias entre bosques y por differences between sites and hence, management ello se debe hacer gestión forestal como enriqueci- actions such as enrichment with ornithochorous miento con plantas ornitócoras que permita aumen- plants, in order to enhance interactions and to im- tar las interacciones y el banco de semillas. prove the seed bank should be promoted. Palabras clave: bosques andinos, bosque de referen- Keywords: andean forest, reference forest, seed dis- cia, métricas de red, parque ecológico La Poma. persal, network metrics, La Poma ecological park.

1 Universidad Distrital Francisco José de Caldas. Bogotá, Colombia. * [email protected]. Autora para correspondencia https://doi.org/10.14483/2256201X.15618

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INTRODUCCIÓN polinización, se han analizado mediante redes mutualistas. Estas redes permiten entender los efectos Uno de los objetivos de la restauración ecoló- de la aparición o desaparición de una determinada gica es recuperar la composición, estructura y fun- especie en el funcionamiento de la red y, por ende, ción de los ecosistemas. Por tal, el seguimiento pueden proporcionar indicadores útiles para guiar continuo es fundamental para lograr tal propósi- y evaluar los objetivos de la restauración (Fontaine to y evaluar si los objetivos de la restauración se et al., 2005; García, 2016). Además, las redes mu- han alcanzado. Por lo general, el monitoreo de la tualistas proveen información acerca de la estabi- restauración se ha centrado en evaluar y compa- lidad y resiliencia de los ecosistemas (Bascompte, rar (entre el sitio restaurado con el ecosistema de 2009; Tylianakys et al., 2010). referencia) aspectos composicionales como la ri- Para la construcción de las redes de mutualis- queza y la abundancia de especies vegetales (Ala- tas, además de las observaciones directas sobre las nís-Rodríguez et al., 2008; Durigan et al., 2015; visitas por parte de la fauna a las especies en flor Murcia y Guariguata, 2014). Sin embargo, son po- o en fruto, algunos autores han propuesto mode- cas las aproximaciones que intentan evaluar cómo laciones que permitan predecir o prever interac- se han recuperado los aspectos funcionales de los ciones entre especies. Por ejemplo, Donoso et al. sitios restaurados y solo recientemente se ha he- (2017) y Bender et al. (2018) propusieron la uti- cho énfasis en la necesidad de monitorear dichas lización de variables como el tamaño de los ele- características (Chazdon et al., 2016; Durigan et mentos que interactúan tales como fruto y el pico al., 2015). de las aves, con lo que se asumiría, por ejemplo, Las interacciones ecológicas son uno de los as- que aves pequeñas no pueden alimentarse ni dis- pectos funcionales que se ha sugerido monitorear persar frutos/semillas de gran tamaño. Esto impli- (Kaiser-Bunbury et al., 2010; Ribeiro da Silva et al., ca que habría interacciones prohibidas basadas en 2015). Por ejemplo, la dispersión de semillas por los tamaños y las morfologías (Bender et al., 2018; aves es una interacción mutualista clave en el man- Dehling et al., 2016; Kelly et al., 2010). tenimiento de los ecosistemas la cual, en el media- De esta forma, cuando los rasgos coinciden se no plazo, incide en la composición y estructura de promoverían o darían interacciones potenciales en los bosques. Además, la dispersión tiene gran im- la red; mientras que cuando los rasgos no coin- portancia en la aceleración de los procesos de res- ciden se generarían los llamados enlaces prohibi- tauración, pues contribuye a enriquecer el banco dos. Estos últimos corresponden a restricciones en de semillas en el suelo, a la colonización de nuevos la interacción debido a la falta de complementa- sitios y a la distribución y abundancia de las espe- riedad de rasgos. Otros aspectos que también pro- cies de plantas (Howe y Smallwood, 1982; Wun- vocarían restricciones (aceptación o prohibición) derle, 1997). En los bosques tropicales, donde más de interacción son la abundancia, la fenología, la del 70 % de las especies de plantas están adaptadas distribución espacial de las especies y las relacio- para la dispersión de sus semillas por animales (Ar- nes filogenéticas (Santamaría y Rodríguez-Gironés, beláez y Parrado-Rosselli, 2005; Link y Stevenson, 2007; Stang et al., 2007; Vázquez et al., 2007). 2004; Yockteng y Cavelier, 1998), el restablecimien- Una de las más recientes aplicaciones de redes to temprano de las relaciones de dispersión entre mutualistas en la evaluación de proyectos de res- plantas y animales favorecería la restauración pasi- tauración fue el trabajo realizado por Ribeiro da va y, por ende, tendría incidencia en la disminución Silva et al. (2015). En dicho trabajo, desarrollado de costos en los proyectos de restauración. en tres bosques restaurados de la Mata Atlántica En los últimos años las interacciones entre plan- con diferentes años de antigüedad, se comparó la tas y animales, principalmente de dispersión y estructura de las redes de dispersión de semillas

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por aves y se encontró que a medida que avan- se ha recuperado parcialmente la comunidad de zaba el tiempo desde la restauración aumentaban aves; pero, de igual modo, que ciertos grupos tró- las interacciones entre especies y la modularidad; ficos, particularmente aves que consumen néctar lo que significa que las especies tendían a formar y frutos, aún son escasos en términos de abundan- grupos de interacción (módulos) que se relaciona- cia y riqueza (Ramírez, 2019). Esto podría reper- ban entre sí. De igual manera, Forup et al. (2008) y cutir en procesos ecológicos como la polinización Williams et al. (2011) encontraron que las redes de y dispersión de semillas y, por ende, interacciones interacción de plantas y polinizadores en bosques ecológicas clave podrían no haberse recuperado. restaurados fueron significativamente menos com- Por lo tanto, con el fin de evaluar la trayectoria plejas y con una menor conectividad en compara- de la restauración desde una aproximación funcio- ción con el bosque de referencia. nal el objetivo de esta investigación fue comparar A pesar de lo anterior, la mayoría de estos es- la estructura de la red mutualista entre plantas or- tudios han sido desarrollados en el mediterráneo nitócoras y aves frugívoras en un bosque andino y en Norte América (p. ej. Kaiser-Bunbury et al., restaurado hace 22 años y el bosque de referencia, 2010; Nogales et al., 2015; Williams, 2011). En esto a partir observaciones, reportes de literatura y contraste, en ecosistemas tropicales y particular- rasgos de tamaño. Para tal, se caracterizó la varia- mente en la región Andina, es escasa la informa- ción mensual de la abundancia y riqueza de la co- ción sobre redes mutualistas (Bender et al., 2018; munidad de aves frugívoras y plantas ornitócoras Burgos et al., 2003; Palacio et al., 2016) y menor en fruto. En segundo lugar, se caracterizó el con- aún su utilización como herramienta para el mo- sumo de frutos a partir de observaciones, reportes nitoreo de la trayectoria de la restauración. En el de literatura y se realizó un modelo de interacción caso particular de los bosques andinos colombia- entre tamaño de la comisura, longitud del culmen, nos los pocos estudios existentes han encontrado altura del pico de las aves y el tamaño del fruto que, en situaciones no perturbadas, las redes de (longitud ecuatorial y longitudinal). En tercer lu- dispersión planta-ave son anidadas, asimétricas y gar, se construyeron redes cualitativas y cuantitati- heterogéneas (Burgos et al., 2003; Palacio et al., vas por bosque sobre las relaciones potenciales de 2016), lo que coincide con diferentes estudios dispersión de semillas. Teniendo en cuenta la len- realizados en otras partes del mundo (p. ej. Bas- titud de la recuperación de los bosques andinos en compte, 2009; García, 2016; Kaiser-Bunbury et términos de biodiversidad y funciones ecológicas al., 2010; Nogales et al., 2015; Ribeiro da Silva (Groenendijk, 2005), se esperaría que la red del et al., 2015; Vázquez et al., 2009). Por ende, sería bosque de referencia sea más anidada, asimétrica de esperarse que, en bosques restaurados, debido y heterogénea, en relación con la encontrada en el a la ausencia de ciertas especies de plantas y ani- bosque restaurado. males que aún no se han logrado establecer o a las diferencias en la dominancia de las especies en relación a su sistema de referencia, las redes de MATERIALES Y MÉTODOS dispersión de semillas sean menos anidadas, simé- tricas y con un bajo número de interacciones. Área de estudio En los bosques andinos secos de los alrededo- res de Bogotá, Colombia, la Corporación Ambien- El estudio se realizó en el parque ecológico La tal Empresarial (adscrita a la Cámara de Comercio Poma, ubicado entre los 2600 y 2800 m de altitud de Bogotá) ha desarrollado desde 1996 un proceso en el municipio de Soacha, departamento de Cun- de restauración en el parque ecológico la Poma. dinamarca, Colombia (4°31’38.0”-74°16’55.2”). Allí se encontró que, producto de este proceso, El parque cuenta con un área de 140.81 ha en la

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zona de vida de bosque seco montano según Hol- como los frutos pequeños, esféricos, pulpa carno- dridge (1966) y Riveros (2005). El parque presenta sa y colores como el negro, morado, naranja o rojo tres tipos de coberturas: la primera corresponde a (Clout y Hay, 1989; Levey et al., 2005). Se colec- un bosque andino secundario (42.51 ha); la segun- taron especímenes de las plantas registradas en los da a los bosques de eucalipto (16.4 ha); y la tercera censos y la identificación se realizó en el herbario cobertura corresponde a zonas disturbadas (81.9 forestal Gilberto Emilio Mahecha Vega UDBC, de ha) (Salazar, 2003). En esta última en 40.39 ha se la Universidad Distrital Francisco José de Caldas. ha realizado el proceso de restauración ecológica desde 1996. Muestreo de aves frugívoras Durante la implementación del proyecto de En las parcelas mencionadas se instalaron, al azar, restauración, en 1996, el bosque secundario na- cinco puntos de radio fijo de 25 m (Ralph, 1997). tivo fue considerado como el sitio de referencia. En estos puntos se realizaron mensualmente cen- Las principales familias de plantas son Sapinda- sos de aves entre las 6 y las 11 a. m., durante 20 ceae, Boraginaceae y Primulaceae (Salazar, 2003), minutos por punto de observación, para un total mientras que las especies de plantas más importan- de 23 horas y 33 minutos por sitio (Ralph, 1997). tes son Miconia squamulosa (Melastomataceae), Durante cada muestreo se anotaron todas las aves Cavendishia bracteata (Ericaceae) y Myrcianthes que pasaron dentro del radio de observación. La leucoxyla (Myrtaceae) (Salazar, 2003). identificación de las aves se realizó a través de la guía de aves de Colombia (Hilty et al., 1986) y la Toma de datos guía de campo de las aves de la sabana de Bogotá (ABO et al., 2000). Las observaciones se realizaron Muestreo de plantas en fruto durante 10 meses y no se hicieron registros duran- En cada uno de los bosques se instalaron, de for- te horas de lluvia. Las aves se clasificaron como ma sistemática y aleatoria, cinco parcelas de frugívoras si, por observación directa, consumie- 50x20 m, separadas por una distancia mínima de ron frutos durante los censos y observaciones ad 200 m (Vázquez et al., 2009), para totalizar 1 ha libitum, así como por información primaria, secun- por bosque. Durante 10 meses consecutivos en daria y literatura gris. cada parcela se registraron y marcaron de forma mensual todas las plantas leñosas (arbustos y ár- Caracterización morfológica de frutos y aves boles) en fruto. Para cada individuo se calculó el Se tomó una muestra de mínimo 50 frutos para tamaño de la cosecha a través de la metodología cada planta en fruto registrada en el área de estu- semicuantitativa de Fournier (1974). Así, el tama- dio. Por cada fruto se midió el tamaño longitudinal ño de la cosecha de cada individuo se valoró en y ecuatorial con un calibrador digital con exacti- una escala de 0 a 4 basado en el porcentaje de fru- tud 0.01 mm. También se anotó el color y el tipo tos en la copa del árbol; en donde 0 fue la ausen- de fruto carnoso como baya, drupa, pepo y poma cia de frutos, 1 correspondió a 1-25 % de la copa (Glimn-Lacy y Kaufman, 2006). Para el caso de las con fruto; 2: de 26-50 %; 3: de 51-75 %; y 4: de aves, basados en especímenes de museos, se rea- 76-100 %. lizaron mediciones a 10 pieles de ejemplares de Las plantas en fruto registradas se consideraron machos y hembras por especie (Vazquéz, 2009). ornitócoras si: I) por observación directa sus fru- A cada ejemplar se le midió la comisura, el ancho tos fueron consumidos por algún ave; II) si por re- del pico, la altura y la longitud del culmen total gistros de literatura fueron reportadas en la dieta/ con un calibrador digital con exactitud 0.01 mm consumo de aves; o III) si los frutos presentaron y se obtuvo un promedio para cada rasgo del pico características típicas para atraer dispersores tales por especie. Se consultaron ejemplares del Museo

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de Historia Natural de Instituto de Ciencias de la el índice de Fournier (1974) por mes y por punto Universidad Nacional de Colombia y la colección de muestreo. de aves del Departamento de Biología de la Uni- En el caso de la red cuantitativa se simuló la fre- versidad Francisco José de Caldas. cuencia de interacción esperada de plantas y aves. Para el caso de las plantas se asumió que a mayor Análisis de datos tamaño del fruto menor es la frecuencia de inte- racción (ecuación 1; González-Castro et al., 2015; Para los dos bosques se calculó la riqueza, la diver- Donoso et al., 2017). sidad y el recambio de especies tanto de aves frugí- voras como de plantas ornitócoras. Estas medidas Fi = (1) (1) se calcularon mediante el número de especies, el 1 índice de diversidad de Shannon y de Jaccard, res- donde, Fi representa 𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥la frecuencia de interac- + pectivamente. Además, con el fin de determinar si ción de la plantag esperadai = y xi representa el tama(2) - hubo diferencias significativas en la abundancia y ño de la semilla (en mm)1 para la planta i. riqueza de especies entre meses, se realizó un aná- Para el caso de las�𝑦𝑦𝑦𝑦𝑥𝑥𝑥𝑥 aves� se𝛽𝛽𝛽𝛽 asumió que, a pe- ( ( ( ( )) / lisis de varianza simple para las aves y un análisis sar de que a mayor tamaño del pico la frecuencia Pi,j= (3) − (log( 𝑠𝑠𝑠𝑠 𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦−)𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥 2 2) de varianza de medidas repetidas para las plantas de interacción disminuye,𝑒𝑒𝑒𝑒 esta relación es menor −1 (Durigan et al., 2015). debido a que las especies√2𝜋𝜋𝜋𝜋 𝑠𝑠𝑠𝑠 𝑦𝑦𝑦𝑦𝑥𝑥𝑥𝑥−más𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥 grandes+𝑒𝑒𝑒𝑒 tienden a consumir más diversidadFi = de frutos por individuo(1) Construcción de las redes (ecuación 2, Donoso et al1, 2017). Para cada bosque se realizó una red cuantitativa 𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥 simulada para determinar la estructura de las in- gi = + (2)(2) teracciones. Para la construcción de las redes en 1 cada bosque (referencia y restaurado) se tuvo en donde, g representa�𝑦𝑦𝑦𝑦𝑥𝑥𝑥𝑥 �la frecuencia𝛽𝛽𝛽𝛽 de interac- i ( ( ( ( )) / cuenta la coincidencia de rasgos y la abundan- ción del ave esperada,Pi,j= yi representa el valor (3)del − (log( 𝑠𝑠𝑠𝑠 𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦−)𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥 2 2) cia relativa tanto de plantas como de aves. En pri- tamaño del pico y β es𝑒𝑒𝑒𝑒 un parámetro de subcom- −1 mer lugar, para evaluar la coincidencia de rasgos pensación, en el cual √2𝜋𝜋𝜋𝜋la frecuencia𝑠𝑠𝑠𝑠 𝑦𝑦𝑦𝑦𝑥𝑥𝑥𝑥−𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥 +𝑒𝑒𝑒𝑒 de interacción se consideró lo propuesto por Gonzalez y Loiselle disminuye menos rápidamente cuan más grande (2016), para quienes los desajustes morfológicos es el tamaño del ave establecido en el 10 % del en la longitud de la comisura del pico del ave y el valor máximo deF 1/yi = (Donoso et al., 2017(1)). 1 tamaño del fruto son los que limitan la ingestión Posteriormente, se utilizó un modelo de nicho 𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥 de los frutos por parte de las aves. Así, si el límite cuantitativo de Fründ et al. (2016) y Donoso et al. + inferior del tamaño de la comisura del pico es ma- (2017) para gcalculari = matrices de preferencias (2) de 1 yor que el límite inferior del tamaño del fruto la in- las especies (ecuación 3). �𝑦𝑦𝑦𝑦𝑥𝑥𝑥𝑥� 𝛽𝛽𝛽𝛽 teracción es 100 % posible con un valor de celda ( ( ( ( )) / Pi,j= (3) 1. Por el contrario, si el límite superior del rango − (log( 𝑠𝑠𝑠𝑠 𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦𝑦−)𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥 2 2) (3) 𝑒𝑒𝑒𝑒 del tamaño de la comisura es menor que el lími- −1 te inferior del tamaño del fruto, la interacción es donde, Pi,j es la√2𝜋𝜋𝜋𝜋 preferencia𝑠𝑠𝑠𝑠 𝑦𝑦𝑦𝑦𝑥𝑥𝑥𝑥−𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥𝑥 +𝑒𝑒𝑒𝑒 de las especies de imposible y su valor de celda es 0. En segundo lu- aves j para ciertas especies de plantas i; yj y xi son gar, con respecto a la abundancia relativa, para el el tamaño de las aves y el tamaño de los frutos, caso de las aves se calculó la media por mes y por respectivamente. El parámetro s controla el grado punto de muestreo (Ralph, 1996), mientras que de especialización de la interacción. Así, cuanto para las especies en fruto esta se calculó usando mayor sea la diferencia entre el tamaño del fruto y

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el tamaño del pico del ave, menor será la especia- identificar especies que pueden llegar a ser más vul- lización. Por el contrario, cuanto menor sea esta nerables frente a algún cambio en la red y se mide diferencia, mayor será la especialización. Cuan- en un rango de 0 (sin especialización) a 1 (alta espe- do no existe diferencia, es decir, cuando yj = xi, la cialización) (Tylianakis et al., 2010). La asimetría de coincidencia de los rasgos es perfecta y, por con- interacción muestra la igualdad o no de interacción siguiente, se considera la interacción como alta- y la dependencia de unas especies frente a otras mente especializada (Fründ et al., 2016). (Tylianakis et al., 2010). Esta se midió en una escala de 0 (red simétrica) a 1 (red asimétrica). Análisis de las redes Finalmente, para el análisis de las redes cuali- Se comparó la estructura de la red cuantitativa ob- tativas se comparó el número medio de enlaces, tenida para el bosque restaurado y el de referencia. el número medio de especies de la red y las va- Esto se hizo utilizando métricas como el número riaciones mensuales para estos valores. Todos los medio de enlaces, la conectividad, el anidamien- análisis se hicieron con Past 3.21 y R 6.3.0 con to, la diversidad de interacción, especialización y los paquetes Bipartite y Network y la función Aov la asimetría de la red. para el análisis de varianza simple (Dormann et Primero, el número medio de enlaces represen- al., 2008; R Studio Team, 2015). ta el número medio de interacciones que establece una especie con otras y, en este sentido, permite reconocer las especies más conectadas o con RESULTADOS mayor número de interacciones que se podrían considerar como especies claves en procesos de Se registraron 14 especies de aves frugívoras y 22 de dispersión de semillas (Heleno et al., 2012). plantas ornitócoras en fruto durante en un periodo de Segundo, la conectividad se refiere a la propor- 10 meses consecutivos. Se encontró que la abundan- ción de interacciones realizadas del total de posi- cia, riqueza y diversidad tanto de plantas ornitócoras bles entre las especies de una red. En ese sentido, como de aves frugívoras fueron mayores en el bosque una mayor conectividad indicaría una mayor com- de referencia que en el bosque restaurado (tabla 1). plejidad en las interacciones que, según algunos La abundancia de plantas ornitócoras fue significa- autores, sería una ventaja adaptativa que protege tivamente mayor en el bosque de referencia (Anova a las comunidades de las extinciones secundarias de medidas repetidas F=3.255 y P=0.0032), mientras (Heleno et al., 2012). que las diferencias en la riqueza no fueron signifi- Tercero, el anidamiento es la tendencia de las cativas (F= 2.7 y P= 0.13). Para el caso de las aves especies especialistas de interactuar con especies la abundancia y la riqueza entre los dos bosques no generalistas (aquellas con mayor número de inte- presentaron diferencias significativas (F=1.503 y P= racciones). Este se mide en una escala de 1 a 100 y 0.255; F=2.7 y P= 0.139, respectivamente) (tabla 1). brinda información acerca de la estabilidad y per- Se encontró una menor abundancia y riqueza sistencia de la red (Nogales et al., 2015). en la oferta mensual de frutos en el bosque res- Cuarto, la diversidad de interacción es análo- taurado que en el bosque de referencia (figura 1). ga a la diversidad de especies. Esta indica que a En los dos sitios el pico de fructificación se pre- mayor diversidad de interacción hay mayor diver- sentó en los meses de abril y octubre (Anova de sidad de respuesta físicas, fisiológicas o comporta- medidas repetidas F= 9 y P=3.22x 10–11). Por otro mentales frente a cambios ambientales (Snyder et lado, la abundancia mensual de aves frugívoras no al., 2006; Tylianakis et al., 2010). presentó diferencias (Anova F= 15.0 y F= 0.255). Quinto, la especialización es la tendencia de La menor abundancia de aves coincidió con la me- una especie a preferir ciertas especies. Esto permite nor oferta de frutos en los dos bosques (figura 1).

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Tabla 1. Abundancia, riqueza y diversidad de plantas ornitócoras en fruto y aves frugívoras entre marzo y diciembre de 2018

Aves frugívoras Plantas ornitócoras Indicador Bosque referencia Bosque restaurado Bosque referencia Bosque restaurado Abundancia 152 93 162 93 Riqueza 13 10 18 16 Índice Shannon_H 2.03 1.75 2.50 2.22 Índice Simpson_1-D 0.83 0.78 0.89 0.84 Equitatividad 0.79 0.76 0.86 0.80 Índice de Jaccard 0.64 0.64 0.61 0.61

el de referencia la especie más conectada y con un mayor número de interacciones fue el ave Diglossa cyanea (figuras 2 y 3). En el bosque restaurado Pipraei- dea melanota presentó un gran número de interacciones mientras que D. cyanea presentó mayor número de enlaces en el bosque de referencia (figuras 2 y 3).

Tabla 2. Tipología de la red simulada de dispersión de semillas del bosque andino restaurado y el bosque de referencia

Bosque de Bosque Tipología de la red referencia restaurado Número de enlaces 7.33 5.88 por especie Conectividad 0.99 0.98 Anidamiento 13.0 23.3 Diversidad de 3.96 4.18 Figura 1. Abundancia y riqueza de aves frugívoras y interacción (Shannon) plantas ornitócoras en fruto entre marzo y diciembre de Especialización 0.17 0.14 2018 en un bosque un bosque andino restaurado y el de Asimetría 0.13 0.20 referencia del parque ecológico La Poma, Cundinamarca. Adicionalmente, se encontró que en los dos bos- Redes mutualistas ques hay una baja tendencia de las especies especialistas a interactuar con especies generalistas Al analizar las potenciales interacciones de disper- (bajo anidamiento; tabla 2). No obstante, esta inte- sión en los bosques se encontró que la red cuanti- racción es mayor en el bosque restaurado. De igual tativa del bosque de referencia presentó un mayor forma, la especialización fue muy baja en los dos si- número de enlaces, un mayor anidamiento y asime- tios. Finalmente, las dos redes fueron simétricas, lo tría; pero una conectividad similar al bosque restau- que implica que en los dos bosques la proporción rado (tabla 2). Tanto en el bosque restaurado como en de interacciones es similar entre las especies.

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Figura 2. Frecuencia de interacción entre las plantas ornitócoras (círculo rojo) y las aves frugívoras (círculo azul claro) en la red del bosque de referencia, a partir de la abundancia (plantas y aves) y la coincidencia de rasgos (tamaño del fruto y la comisura de las aves); donde, a mayor grosor de la línea mayor frecuencia de interacción. Se muestra la especie Diglossa cyanea como la especie con mayor frecuencia de interacción con las plantas ornitócoras. Las demás especies de aves se representan con las abreviaturas: SP1 (Anisognathus igniventris), SP2 (Atlapetes pallidinucha), SP4 (Chlorornis riefferii), SP5 (Icterus chrysater), SP6 (Mimus gilvus), SP7 (Pheucticus aureoventris), SP8 (Patagioenas fasciata), SP9 (Tyrannus tyrannus), SP10 (Penelope montagnii), SP11 (Thraupis cyanocephala), SP12 (Turdus fuscater) y SP13 (Thraupis palmarum).

Figura 3. Frecuencia de interacción entre plantas ornitócoras (círculo rojo) y aves frugívoras (círculo azul claro) en la red del bosque restaurado a partir de la abundancia (plantas y aves) y la coincidencia de rasgos (tamaño del fruto y la comisura de las aves); donde, a mayor grosor de la línea mayor frecuencia de interacción. Se muestra la especie Diglossa cyanea (Sp3) y sp 7 (Pipraedea melonata). Las demás especies de aves se representan con las abreviaturas: SP1 (Anisognathus igniventris), SP2 (Atlapetes pallidinucha), SP4 (Icterus chrysater), SP5 (Patagioenas fasciata), SP6 (Pheucticus aureoventris), SP8 (Thraupis cyanocephala), SP9 (Thraupis palmarum) y SP10 (Turdus fuscater).

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Con respecto al número de interacciones por resultados presentados muestran que después de especie, entre un mes y otro variaron de forma; 22 años de un proceso de restauración de un po- siendo mucho más marcada en el bosque restau- trero a un bosque andino seco, a diferencia de los rado que en el bosque de referencia (figura 4). Así, datos de diversidad en donde hay diferencias sig- se registraron cambios de 1.6 enlaces por especie nificativas entre sitios, la red mutualista potencial a 4.21 enlaces de un mes a otro en el bosque res- de dispersión de semillas sí es diferente en ciertos taurado; mientras que en el bosque de referencia aspectos entre el bosque restaurado y el bosque de la diferencia entre un mes y otro no fue superior a referencia. 0.5 enlaces por especie. Esto indica una mayor es- En primer lugar, el menor número de enlaces tabilidad temporal de las interacciones en el bos- por especie en el bosque restaurado en relación al que de referencia. bosque de referencia refleja que, en 22 años, la re- cuperación de los procesos e interacciones a partir de actividades de restauración es lenta (Alarcón et DISCUSIÓN al., 2008), a pesar de que la conectividad en los dos bosques presentó valores similares (tabla 2). Las redes de interacción mutualista proveen infor- Esto coincide con los resultados encontrados en mación valiosa sobre los procesos ecológicos y un bosque de la Mata Atlántica brasilera restaura- las posibles funciones de las especies en los bos- do hace 15 años, en el cual las interacciones de ques (Bender et al., 2018). En este caso particular, dispersión de semillas por aves fueron menores en el análisis de la red permitió evaluar el nivel de comparación con bosques cuyo tiempo desde la avance de la restauración en términos del restable- restauración es mayor (Ribeiro da Silva et al., 2015). cimiento de las potenciales relaciones de disper- Posiblemente, el menor número de enlaces por es- sión de semillas, lo cual no hubiera sido posible de pecie en el bosque restaurado se debe a que la evaluar únicamente la composición y la riqueza abundancia tanto de plantas como de aves fue me- de algún grupo indicador (Ramírez, 2019). Así, los nor que la encontrada en el bosque de referencia;

Figura 4. Número de interacciones mensuales de la red del bosque andino restaurado (circulo blanco) y de referencia (círculo negro), en el parque ecológico La Poma, Cundinamarca, donde se muestra en número de interacciones entre plantas ornitócoras y aves frugívoras en cada lugar.

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lo que implica que los procesos de dispersión son así como a una menor abundancia en este bosque igualmente menores. Tal parece que una mayor (tabla 1). Por ende, las interacciones tienden a ser cantidad de especies e individuos generan una las mismas entre las especies, ya que la diversidad mayor oportunidad de encontrar parejas de inte- de plantas no es alta. Estudios como los de Bas- racción (Alarcón et al., 2008; Olesen et al., 2008; compte et al. (2003; 2009) resaltan la importancia Stang et al., 2007; Vázquez y Aizen, 2004). Estu- de una alta asimetría de la red, pues estas ayudan dios realizados con polinizadores e insectos en los al mantenimiento de la biodiversidad y a que haya que se ha encontrado una mayor cantidad de in- una baja dependencia de las interacciones entre teracciones en hábitats con mayor riqueza de es- las especies. En este sentido, una baja riqueza y pecies y abundancia de individuos soportan dicha abundancia de plantas y aves en este estudio coin- situación (Alarcón et al., 2008; Banašek-Richter et cide con una baja asimetría de las interacciones en al., 2004; Tylianakis et al., 2007). Así pues, la ma- el bosque restaurado. yor abundancia y riqueza de plantas ornitócoras Además, varios estudios de redes mutualistas encontradas el bosque de referencia sugiere que muestran que un bajo anidamiento y asimetría de hay una mayor oferta de frutos para las aves fru- la red son indicadores de que estas interacciones gívoras y, por ende, un mayor número de enlaces tienden a ser más susceptibles frente a perturba- en la red. ciones y cambios ambientales (Bascompte et al., Lo anterior también coincide con las variacio- 2009; Vazquéz et al., 2009; Tylianakis 2010). Por nes en el número de enlaces a lo largo del tiempo lo tanto, las interacciones de la red del bosque res- en el bosque restaurado, las cuales parecen indi- taurado pueden ser más inestable que las del bos- car que la red es más inestable. Posiblemente, esto que de referencia, ya que, frente a la pérdida de se debe a la estacionalidad en la oferta de frutos, una especie de planta o ave, podrían afectar a las pues en julio, por ejemplo, la principal fuente de demás especies que interactúan en la red. frutos en el bosque restaurado es la uva cama- Al contrastar nuestros resultados con otras re- rona (Macleania rupestris) y del sauco de monte des en zonas andinas se encuentra que tanto el (Viburnum lasiophyllum); mientras que, en el bos- bosque restaurado como el bosque de referencia que de referencia, hay una mayor diversidad en la aquí estudiado tienen un bajo anidamiento (po- oferta en los mismos meses como la uva de anís cas interacciones de especies especialistas con las (Cavendishia bracteata), el raque (Vallea stipularis), especies más conectadas), una alta simetría (inte- palicourea (Palicourea vaginata), el sauco de mon- racciones similares entre especies) y una baja este (Viburnum lasiophylum) y el cucharo (Myrsine pecialización en relación a dichos estudios. Por coriacea). Así, ante la menor oferta de frutos en el ejemplo, Palacio et al. (2016) encontraron que en bosque restaurado las aves tienden a optar por re- un bosque andino conservado del Valle del Cauca cursos alternativos o cambiar entre hábitats (Carni- la red de dispersión fue muy anidada, asimétrica y cer et al., 2009), lo que podría incidir en un menor modular. De igual forma, en bosques conservados número de interacciones en el bosque restaurado. en diferentes partes del mundo se han encontrado En segundo lugar, la red del bosque restaurado patrones similares (Bascompte, 2009; Bascompte presenta un menor anidamiento y asimetría de las et al., 2003; González-Castro et al., 2015; Nogales interacciones en comparación con el bosque de et al., 2015). En este sentido, los valores bajos de referencia (tabla 2), lo que indica que las interac- anidamiento y especialización tanto en el bosque ciones entre plantas ornitócoras y aves frugívoras restaurado como el de referencia, así como una tienden a ser homogéneas. Esto se debe, posible- alta simetría de las redes, podrían indicar que es- mente, a la menor riqueza de plantas ornitócoras, tos bosques se encuentran en un estado temprano/

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intermedio de sucesión. En este sentido, tal parece del consumo de los frutos por parte de las aves), que el bosque de referencia a pesar de llevar más creemos que es una importante aproximación al de 70 años sin intervención (Salazar, 2003) no es monitoreo de la recuperación (o no) de las inte- un bosque bien conservado, sino que aún necesi- racciones después de un proceso de restauración. ta muchos años para su recuperación. Esto coin- Esto se debe a que al evaluar la diversidad tanto de cide con Groenendijk (2005), quien sostiene que plantas como de aves en los dos bosques no se en- la recuperación de los bosques andinos secos es contraron diferencias significativas (tabla 1), lo que muy difícil, incluso bajo procesos de restauración indicaría que la trayectoria de la restauración es asistida. Adicionalmente, este bajo anidamiento y positiva. Sin embargo, al evaluar mediante la red baja asimetría pueden ser producto de la ausencia mutualista sí se encontraron diferencias importan- de ciertas especies clave tanto de plantas como de tes entre bosques y, además, da luces sobre cuáles animales que estimularían la ocurrencia de ciertas especies pueden ser consideradas como claves y interacciones. ser manejadas para acelerar, aún más, los procesos A pesar de esta posible ausencia de especies cla- de restauración. ves tanto de plantas como de aves, se encontraron En ese sentido, procesos de enriquecimiento del algunas especies altamente conectadas que desem- bosque restaurado con especies vegetales como peñarían un papel importante en procesos de dis- Cavendishia bracteata, Miconia squamulosa y persión. Tal es el caso del ave Diglossa cyanea, la Palicourea vaginata, así como el incremento de las cual presentó una alta frecuencia de interacción abundancias de Vallea stipularis, Myrsine coriacea y con varias especies de plantas ornitócoras (figuras Hesperomeles goudotiana, podrían mejorar las in- 3 y 4) debido a una mayor coincidencia de rasgos teracciones no solo con las aves, sino también con morfológicos del tamaño del fruto y el pico. En el mamíferos. Ello repercutiría en una mayor dispersión caso de las plantas, la uva camarona (Macleania ru- y lluvia de semillas y, por ende, en la aceleración de pestris), el raque (Vallea stipularis) y la uva de anís la restauración. También se podría considerar enri- (Cavendishia bracteata) también se podrían consi- quecer el bosque con plantas con variados tipos y derar especies clave, ya que estuvieron altamente tamaños de frutos, cuyas fenologías sean diferentes conectadas y fueron parte importante de la oferta para así lograr, por un lado, atraer una mayor diver- de frutos durante los meses de muestreo. Estas plan- sidad y variedad de dispersores y, por el otro, lograr tas presentan bayas rojas y carnosas, lo que las ha- una mayor variabilidad de oferta de frutos durante ría altamente atractivas para aves dispersoras. Por el año y así, enriquecer de esta manera el banco de otro lado, es de resaltar que las aves generalistas semillas en el suelo. Patagioenas fasciata y Turdus fuscater fueron más importantes en el bosque de referencia que en el restaurado. Estudios como los de Cusser y Goode- CONCLUSIONES ll (2013) y González et al. (2010) sugieren que las especies generalistas son valiosas ya que mantienen El análisis de redes presentado en este artículo la conectividad y estabilidad de la red, pues en úl- muestra información adicional que no hubiera timas terminan transportando semillas de una gran sido posible obtener al evaluar la composición de cantidad de especies ornitócoras. especies indicadoras como las aves. Las interac- Por último, a pesar de que probablemente eva- ciones entre plantas ornitócoras y aves frugívoras luación de la trayectoria de la restauración a tra- potenciales nos permitieron valuar que, aunque la vés de redes subestima algunas interacciones trayectoria de la restauración tiende a semejarse reales (debido a que no se registró la frecuencia al bosque de referencia, aún le falta camino por

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Ramírez, A. y Parrado-Rosselli, A. recorrer en el restablecimiento de las interaccio- CONTRIBUCIÓN POR AUTOR nes. En el mismo sentido, fue posible identificar especies claves tanto de plantas como de aves que Ambas autoras idearon la investigación. A.R. reali- desempeñan funciones importantes en los pro- zó la toma de datos y el análisis de las redes. A.R. y cesos de dispersión de semillas y aquellas que A.P.R. redactaron el manuscrito. A.R. y A.P.R. con- pueden ser utilizadas en la aceleración de la res- tribuyeron a la discusión y comentaron los borra- tauración. Por ejemplo, se identificaron especies dores previos. como el ave Diglossa cyanea, la cual presentó una gran conectividad con otras especies de plantas, lo que sugiere un papel importante en la dispersión REFERENCIAS de semillas de los bosques andinos. Finalmente, teniendo en cuenta que el bosque ABO, A. B., Stiles, F. G., Bohórquez, C. I. y Cadena, C. de referencia presentó un bajo anidamiento a pe- D. (2000). Aves de la sabana de Bogotá: Guía de sar de llevar más de 70 años bajo protección, se campo. Bogotá: ABO, CAR. sugiere trabajar en el enriquecimiento de este bos- Alanís-Rodríguez, E., Jiménez-Pérez, J., Espino- que y la recuperación de su integridad. Para este za-Vizcarra, D., Jurado-Ybarra, E., Aguirre-Cal- fin, futuros estudios deberían comparar el estado derón, O. A. y González-Tagle, M. A. (2008). de las redes de interacción de este bosque en rela- Evaluación del estrato arbóreo en un área res- ción con un bosque más conservado para guiar di- taurada post-incendio en el parque ecológico chos procesos de enriquecimiento. De igual forma, Chipinque, México. Revista Chapingo Serie Cien- sería interesante contrastar la red simulada a partir cias Forestales y del Ambiente, 14(2), 113-118. de rasgos morfológicos con una red que incluya la https://doi.org/10.5154/r.rchscfa.2010.05.032 frecuencia del consumo real de las aves frugívoras Alarcón, R., Waser, N. M. y Ollerton, J. (2008). Year-to- para conocer el nivel de error y subestimación que year variation in the topology of a plant–pollinator conlleva la construcción de redes a partir de ras- interaction network. Oikos, 117(12), 1796-1807. gos. Por último, se recomienda realizar monitoreo https://doi.org/10.1111/j.0030-1299.2008.16987.x y seguimiento a otros aspectos funcionales asocia- Arbeláez, M. V. y Parrado-Rosselli, A. (2005). Seed dos a redes mutualistas como la polinización y la dispersal modes of the sandstone plateau veg- herbivoría entre los dos lugares evaluados. etation of the middle Caquetá river region, Co- lombian Amazonia. Biotropica, 37(1), 64-72. https://doi.org/10.1111/j.1744-7429.2005.03077.x AGRADECIMIENTOS Banašek-Richter, C., Cattin, M. F. y Bersier, L. F. (2004). Sampling effects and the robustness of Las autoras agradecen a la Corporación Ambien- quantitative and qualitative food-web descrip- tal Empresarial, administradores del parque eco- tors. Journal of Theoretical Biology, 226(1), 23-32. lógico La Poma por el apoyo al trabajo de campo. https://doi.org/10.1016/s0022-5193(03)00305-9 De igual forma, agradecemos a Rocío Cortés, Os- Bascompte, J. (2009). Mutualistic networks. Frontiers car Laverde y a Marcia Muñoz por sus valiosos coin Ecology and the Environment, 7(8), 429-436. mentarios a versiones previas a este manuscrito. https://doi.org/10.1890/080026 Bascompte, J., Jordano, P., Melián, C. J. y Olesen, J. M. (2003). The nested assembly of plant–ani- CONFLICTO DE INTERESES mal mutualistic networks. Proceedings of the Na- tional Academy of Sciences, 100(16), 9383-9387. Las autoras declaran no tener conflicto de intereses. https://doi.org/10.1073/pnas.1633576100

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Artículo de investigación Análisis participativo de servicios ecosistémicos en un área protegida del bosque seco tropical (bs-T), Colombia

Participatory analysis of ecosystem services in a protected area of the tropical dry forest (TDF), Colombia

Luis Mario Cárdenas-Camacho1* , Sebastián Díaz1 , Wilson Gómez-Anaya1 , John Eduard Rojas-Rojas2 , René López-Camacho1

Cárdenas-Camacho, L. M., Díaz, S., Gómez-Anaya, W., Rojas-Rojas J. E. y López-Camacho, R. (2021). Análisis participativo de servicios ecosistémicos en un área protegida del bosque seco tropical (bs-T), Colombia. Colom- bia Forestal, 24(1), 123-156.

Recepción: 18 de junio 2020 Aprobación: 21 de septiembre 2020

Resumen recomienda poner en funcionamiento estrategias de El estado de degradación que enfrentan los ecosis- conservación sostenibles y participativas. temas de bosque seco tropical (bs-T) en diferentes Palabras clave: análisis participativo, multi-criterio, escalas geográficas es razón para priorizar su con- planeación del paisaje, manejo forestal sostenible. servación. En este estudio se hizo un análisis participativo y multicriterio de servicios ecosistémicos (SE) Abstract asociados a coberturas presentes en la zona de vida The state of degradation faced by tropical dry forest de bs-T en un área protegida. Los SE fueron espacia- ecosystems, in different geographical scales, priori- lizados a una escala local para proyectar pautas de tizes their conservation. In this study, a participatory manejo, los cuales se priorizaron y caracterizaron and multicriteria analysis of ecosystem services -ES- mediante entrevistas a actores clave. Para la apro- associated with current coverages in the tropical dry ximación al funcionamiento del ecosistema se es- forest life zone in a protected area, was realized. The tablecieron indicadores de procesos y estructura ES were spatialized on a local scale, to project ma- ecosistémica basados en información de suelos, ve- nagement guidelines, and were prioritized and cha- getación, fauna e impulsores de cambio. Se encontró racterized through interviews with key stakeholders. que los SE de mayor importancia son la producción For the approach to the ecosystem functioning, in- agropecuaria y el suministro de agua potable. El fun- dicators of processes and ecosystem structure were cionamiento del ecosistema resultó bajo y muy bajo established based on information of soils, flora, en sistemas agrícolas; bajo y medio en sistemas pe- fauna and drivers of change. It was found that the cuarios; y alto y muy alto en sistemas naturales. Se most important ES are agricultural production and

1 Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Facultad del Medio Ambiente y Recursos Naturales. Bogotá, Colombia. 2 Corporación Autónoma regional de Cundinamarca, Dirección de Recursos Naturales. Bogotá, Colombia. * [email protected]. Autor de correspondencia. https://doi.org/10.14483/2256201X.16548

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drinking water supply. The ecosystem functioning implement sustainable and participatory conserva- was low and very low in agricultural systems, low tion strategies. and medium in livestock systems, and high and Keywords: participatory analysis, multi-criteria, very high in natural systems. It is recommended to landscape planning, sustainable forest management.

INTRODUCCIÓN En este contexto, la Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca (CAR) definió el Dis- El bosque seco tropical (bs-T) es uno de los eco- trito regional de manejo integrado (DMI) Bosque sistemas más amenazados en el mundo. Cerca del Seco de la Vertiente Oriental del Rio Magdalena, 48.5 % de su área ha sido transformada (Hoekstra mediante el Acuerdo 20 del 17 de julio de 2018 et al., 2004) y se considera como prioridad para la (CAR, 2018). Esto con el fin de crear una figura de conservación, restauración y manejo (Trejo y Dir- área protegida que contribuya a la conservación zo, 2000). Así mismo, estos bosques proveen una de la biodiversidad y los SE, así como mantener la variedad de servicios ecosistémicos (SE), principal- capacidad productiva del ecosistema y las condi- mente de suministro de alimento y productos fo- ciones ecológicas (art. 3). Del mismo modo, se re- restales no maderables (Balvanera et al., 2011); e salta la construcción participativa con los actores importantes servicios de regulación asociados al del área para el mantenimiento de los objetos de secuestro de carbono, control de erosión, man- conservación (art. 4). tenimiento de la fertilidad del suelo, calidad de Apoyado en la iniciativa mencionada, el pre- agua y bellezas escénicas (Maass et al., 2005). A sente estudio tuvo como objeto hacer una apro- pesar de esto, se estima que entre el 10 % y el ximación local al análisis participativo de los SE 20 % del bs-T está en proceso de degradación y asociados a las diferentes coberturas presentes en cerca del 30 % enfrenta amenazas ante escena- el área del DRMI, cuya clasificación climática co- rios de cambio climático, cambio de uso de suelo rresponde a la zona de vida bs-T, acorde a la cla- y crecimiento poblacional que afectan su funcio- sificación de Holdridge (1967). Esto con el fin de namiento, reducen la resiliencia del ecosistema brindar a las autoridades ambientales y territoriales y vulneran a las comunidades humanas que allí una descripción práctica del actual funcionamien- habitan, al comprometer su seguridad alimenticia to de este ecosistema estratégico para así generar (Yirdaw et al., 2017). pautas para la toma de decisiones sobre el manejo En Colombia se identifican seis regiones de de esta área. bs-T (8 % del ecosistema original), siendo el valle del Magdalena una de las que presenta mayores amenazas (González-M. et al. 2018). Específica- MATERIALES Y MÉTODOS mente, para el bs-T del departamento de Cundi- namarca, García-Márquez et al. (2016) indican la Área de estudio urgencia por concretar esfuerzos de conservación en este ecosistema. En suma, es evidente la pre- El área de estudio corresponde el DRMI bosque sencia de vacíos de conocimiento sobre la cuanti- seco de la vertiente oriental del rio Magdalena, de- ficación y tendencias de SE, en particular para los finido por la CAR (2018) en las provincias centro asociados con el agua y el suelo (Calvo-Rodríguez y alto Magdalena; teniendo en cuenta que estas et al., 2016). presentan el menor estado de fragmentación y la

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mayor extensión de cobertura boscosa. Este espacio comprende la franja de bs-T de la vertiente media oriental del río Magdalena en el departamento de Cundinamarca, incluyendo los municipios de Nariño, Guataquí, Jerusalén, Beltrán, Pulí y San Juan de Rioseco (figura 1). Así mismo, posee una extensión de 36 126.93 ha y su objetivo de manejo es garantizar la oferta de bienes y servicios ambientales esenciales para el bienestar humano correspondientes a fauna, flora, paisajes y recurso hídrico que ofrece este ecosistema. La actividad socioeconómica del área se encuentra ampliamente relacionada con los SE de aprovisionamiento. Esto se debe a que el principal sector económico de la provincia del Magdalena centro, que coincide geográficamente con parte de los municipios asociados al DRMI (San Juan de Ríoseco, Beltrán y Pulí), es el de agricultura, ga- nadería, caza, silvicultura y pesca, con un aporte del 34.4 % al PIB provincial (Gobernación de Cundinamarca, 2020). Además, la mayoría de la población rural de las subcuencas de la vertiente oriental del río Magdalena (Nariño, San Juan de Ríoseco y Beltrán) es de origen campesino y se de- dica a la producción agrícola en minifundios o en Figura 1. Área de estudio de bs-T del departamento de alquiler (CAR, 2006). Cundinamarca. Teniendo en cuenta la variedad de los sistemas naturales y agropecuarios, el área de estudio se dividió en tres grandes tipos de ecosistemas, de METODOLOGÍA acuerdo con lo establecido en el mapa de ecosistemas de Colombia (Instituto de Hidrología, Me- Se siguió la metodología expuesta por Bubb et al. teorología y Estudios Ambientales y Ministerio a (2017) para la evaluación de los SE, que presenta Ambiente y Desarrollo Sostenible, 2017) y se de- un marco para el fortalecimiento de la planifica- finieron las siguientes unidades de análisis: I) eco- ción a diferentes escalas de gestión; a través de la sistemas naturales, ocupan un 59 % del área total inclusión de los SE y su relación con el funcio- y agrupa las coberturas boscosas (10.23 %) y ar- namiento del ecosistema. Este esquema prevé seis bustivas densas y abiertas (48.92 %); II) agroeco- pasos, descritos a continuación: sistemas agrícolas, ocupan el 5 % del área total y agrupa las coberturas de cultivos permanentes, Paso 1: definición del contexto del área de anuales, transitorios, arbóreos, arbustivos y herbá- estudio y el grupo de beneficiarios de los SE ceos y los mosaicos de cultivos; y III) agroecosis- asociados al bs-T temas pecuarios, con una extensión del 33 % del área total, que agrupa los pastos limpios, enmale- A partir de recorridos de campo se verificó y vali- zados y arbolados. dó la información cartográfica a escala 1:25 000.

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Con lo anterior, se identificaron y confirmaron los Paso 4: evaluación del funcionamiento actual principales usos actuales del suelo. Cabe destacar de algunos procesos ecosistémicos que dentro del área protegida se reconocen 1047 predios, de los cuales el 50.4 % son inferiores a Se identificó la cartografía base e imágenes sate- 5 ha y el 27.0 % se encuentra entre 10 y 50 ha; y litales rapideye, usando datos suministrados por cuya principal actividad productiva es agropecua- el Instituto Geográfico Agustín Codazzi (Igac) ria (CAR, 2017). (2017). Con base en esta información se elabo- ró la cartografía temática a escala 1:25 000 para Pasos 2 y 3: identificación de la demanda y geomorfología, suelos, coberturas, ecosistemas, suministro actual de SE unidades vegetales y unidades tróficas; estas dos últimas soportadas en los levantamientos de ve- Se realizaron 11 entrevistas semiestructuradas a getación y fauna silvestre. De acuerdo con lo an- actores claves como líderes campesinos, presiden- terior, se definieron indicadores para evaluar los tes de juntas de acción comunal y funcionarios pú- procesos ecosistémicos y la estructura del eco- blicos (véase el anexo suplementario). En general, sistema en cada unidad de análisis (figura 2); la se buscaba conocer la percepción de los actores valoración para cada indicador se presenta en la frente a tres SE, con 24 preguntas asociadas a la tabla 1. Específicamente, los suelos se caracteri- importancia y uso (Fagerholm et al., 2012). Ade- zaron a partir de 28 perfiles modales representati- más, se consultó información oficial reportada por vos de las unidades de paisaje del área de estudio los municipios en lo referente al tema de abasteci- y 65 muestras de horizontes de suelo, de acuer- miento de agua y producción agrícola y pecuaria do con la metodología del Igac (2010). La vege- (Gobernación de Cundinamarca, 2016; Contralo- tación se caracterizó a partir de 18 parcelas de ría de Cundinamarca, 2016). Los SE identificados 0.1 ha (50 m x 20 m), según lo establecido por se clasificaron en las categorías propuestas por la red DryFlor (Moonlight et al., 2020), y 84 pun- Bubb et al. (2017). tos de recolección libre de material botánico.

Figura 2. Esquema metodológico usado en la planificación de la gestión de los SE en el área de bs-T del departamento de Cundinamarca con base en Bubb et al. (2017).

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Cárdenas-Camacho, L. M., Díaz, S., Gómez-Anaya, W., Rojas-Rojas J. E. y López-Camacho, R.

En paralelo, se evaluó la abundancia de los si- indirectas, acorde a lo propuesto por el Millennium guientes grupos: insectos (Coleóptera y Lepidóp- Ecosystem Assessment Panel (2005). tera), siguiendo lo establecido por Villareal et al. (2004); anfibios y reptiles, acorde a Crump y Scott Paso 6: establecimiento de recomendaciones (2001); aves, en función de la propuesta de Ral- de manejo para la conservación y uso ph et al. (1996); y mamíferos, según Tirira (2007) sostenible del bs-T asociada al marco y Reid (2009). normativo e institucional vigente Posteriormente, se realizó un análisis multicriterio mediante un método cuantitativo basado en un Teniendo en cuenta que el artículo 14 del Decre- modelo de ponderación lineal denominado Scoring to 2372 de 2010 (Ministerio de Ambiente, Vivien- (Mendoza y Macoun, 1999), el cual se desarrolló da y Desarrollo Territorial, 2010) define los DMI en un ambiente SIG en la plataforma ArcGIS (En- como espacios geográficos que mantienen la com- vironmental Systems Research Institute, 2012) me- posición y función ecosistémica, a pesar de la mo- diante el uso de las herramientas Model Builder y dificación estructural, se procedió a construir las Weighted Overlay; lo que permitió ponderar los cri- recomendaciones de manejo. Así mismo, se con- terios e indicadores de acuerdo con la valoración sideraron los usos permitidos dentro del área pro- asignada (tabla 1). Una vez obtenidos los resultados, tegida (uso sostenible, preservación, restauración, se determinó la condición o estado de los SE a nivel conocimiento y disfrute) (CAR, 2018). espacial para el área de estudio. Adicionalmente, se realizó un análisis de componentes principales (ACP) (Wold et al., 1987) con el fin de identificar RESULTADOS tendencias de aporte de las unidades administrati- vas (municipios) y de las unidades de análisis en el Los resultados de las entrevistas realizadas a los ac- funcionamiento de los procesos ecológicos y la es- tores indican que los SE que presentan mayor im- tructura de los ecosistemas. También se empleó un portancia son los de aprovisionamiento, los cuales análisis de clúster jerárquico mediante el método son tangibles y están asociados a la generación de de Ward (1963) para la delimitación de grupos uti- ingresos (como la producción agrícola y ganadera) lizando las librerías FactoMineR (Le et al., 2008) y y aquellos que soportan la supervivencia y produc- Factoextra (Kassambara y Mundt, 2018) del softwa- tividad, como es el caso del suministro de agua. A re R (R Development Core Team, 2017). los servicios de aprovisionamiento como la carne silvestre, la pesca, la leña y las plantas medicinales Paso 5: identificación de los impulsores se les concedió una importancia media; en tanto directos de cambio generalmente asociados a que los SE que no son vitales para la superviven- actividades humanas en lo local y regional cia, como los materiales para artesanías, los colorantes y los elementos decorativos obtuvieron una Se realizó mediante la observación de 84 puntos en importancia baja. Con respecto a la relevancia de campo, entrevistas a actores clave de las comunida- la recuperación de sitios en los que ocurren proce- des locales y funcionarios municipales. Los impul- sos de remoción en masa, se mencionan principal- sores se categorizaron según su nivel de impacto a mente las zonas con mayor pendiente. Como parte partir de la clasificación de González et al. (2018) de los SE de tipo cultural, se observó que los pobla- para ecosistemas naturales y para ecosistemas agrí- dores identifican un gran potencial en la zona de colas y pecuarios. Adicionalmente, se asociaron es- estudio para actividades de recreación y descanso, tos impulsores de cambio con causas subyacentes o relacionados con la belleza paisajística y los atractivos naturales de la biodiversidad (tabla 2).

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Cárdenas-Camacho, L. M., Díaz, S., Gómez-Anaya, W., Rojas-Rojas J. E. y López-Camacho, R. indicador ( Bubb et al ., 2017 ) Descripción de la valoración de cada Descripción de la valoración TC. Se valoró el estado de la cobertura vegetal vegetal el estado de la cobertura TC. Se valoró en de la tierra a partir del mapa de coberturas cada una de las unidades análisis (natu- agrícola y pecuario) correspondiendo el ral, de 5 a bosques densos y 1 herbazales valor abiertos. de acuerdo con el valor COS. Se valoró promedio en cm del primer horizonte de cada una de las calicatas los perfiles modales. prome- de acuerdo con el valor PES. Se valoró dio en cm de los dos primeros horizontes del suelo en cada calicata de los perfiles modales. teniendo en cuenta la unidad Se valoró CUF. de suelos y su relación con el cartográfica ambiente morfogenético de origen. teniendo en cuenta la unidad SPE. Se valoró de suelos y su relación con la cartográfica pendiente. se el sistema natural Para AbPfN, BT y IFA. de acuerdo con los resultados valoraron Para en 18 parcelas. muestreos de vegetación el sistema agrícola y pecuario se establecieron reportados en la similitudes con los valores literatura. de AbM. Se valoraron AAI y AbAR, AbD, acuerdo con la abundancia absoluta de cada en los correspondientes grupo encontrada muestreos y se establecieron similitudes para de los sistemas agrícolas y las coberturas pecuarios. variable Indicadores evaluados dentro de cada dentro evaluados Indicadores TC y susceptibilidad a procesos de erosión (SPE). de TC y abundancia de plantas fijadoras nitrógeno (AbPfN). Profundidad de la capa orgánica del suelo (COS), capacidad de uso por fertilidad del suelo de (CUF) y abundancia a nivel descomponedores (AbD). AbD y abundancia de mamíferos herbívo- ros y polinizadores (AbM). del suelo (PES), COS, profundidad efectiva biomasa total por unidad de área (BT). BT. AbD. PES. en catego- de flora Número de individuos ría de amenaza (IFA). abundancia de anfibios y repti- AbD, COS, les (AbAR, AAI y AbM). o estructura Variables evaluadas para cada proceso cada proceso para evaluadas Variables Vías para el incremento y disponibilidad de Vías para nutrientes. Cantidad de nutrientes disponibles. de ciclaje nutrientes. Tasa de ciclaje nutrientes. Volumen Crecimiento de los animales. Balance ecológico y procesos evolutivos. Abundancia de plantas dominantes claves. TC y BT. Condición de la superficie del sueloProfundidad de la capa orgánica del suelo COS TC Pérdida de nutrientes (ciclo abierto/cerrado de nutrientes (ciclo abierto/cerrado Pérdida y vías de pérdida) de energía solar) (captura Fotosíntesis de la red trófica.Flujo hacia otros niveles Crecimiento de las plantas. AbD. TC y BT. Abundancia de plantas dominantes claves. (AAI). insectívoras Abundancia de aves Condición de la superficie del sueloProfundidad de las raíces. TC. Abundancia de los descomponedores claves. Proceso Proceso Estructura del Estructura ecosistema (EE) ecosistémico (PE)/ PE del ciclo agua. Condición de la superficie del suelo (TC). Tipo de cobertura EE-Suelo. PE del ciclo de nutrientes. PE del flujo de ener- gía solar. PE del crecimiento biológico. EE-Vegetación. EE-Red trófica. Variables e indicadores usados para la evaluación de los procesos ecosistémicos y la estructura del ecosistema y descripción de su de los procesos ecosistémicos y la estructura la evaluación e indicadores usados para 1. Variables Tabla oriental del río Magdalena en DRMI bosque seco de la vertiente valoración

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En cuanto a los resultados asociados al funcio- que presentan los mayores porcentajes de área en la namiento de los ecosistemas, a partir de los indica- categoría de bajo (figura 4). dores de procesos ecosistémicos y la estructura del De manera complementaria, los análisis esta- ecosistema, es evidente la relación espacial de va- dísticos reafirman los resultados encontrados en lores altos y muy altos con los ecosistemas natura- los análisis cartográficos. En los ACP se identifica- les. Ello en tanto que los valores bajos y muy bajos ron dos grupos diferenciados por su aporte en el se encuentran asociados a los sistemas agrícolas, en funcionamiento de los procesos ecológicos y es- especial a los cultivos tecnificados de arroz, y en al- tructura de los ecosistemas, reuniendo el 61.4 % gunas zonas a los sistemas pecuarios (figura 3). Para y el 89.2 % de la varianza de los datos, respecti- los procesos ecosistémicos se encontró que las co- vamente (figura 5). El primero se caracterizó por berturas naturales y seminaturales presentan los ma- presentar valores altos y muy altos en la califica- yores porcentajes de área en las categorías de alto ción de su funcionamiento y en él se encontraron, y muy alto, los sistemas agrícolas presentan los ma- en mayor proporción, las unidades correspondien- yores porcentajes de área en las categorías de bajo tes a los ecosistemas naturales de Beltrán, Guata- y muy bajo y los sistemas pecuarios se distribuyen quí, Jerusalén y San Juan de Rioseco. El segundo se en las categorías de bajo, medio y alto. Respecto a caracterizó por estar asociado con valores bajos y la estructura de los ecosistemas se halló la misma muy bajos a los sistemas agrícolas y pecuarios pre- tendencia, con excepción de los sistemas agrícolas, sentes en todos los municipios.

Figura 3. Mapas síntesis de los cuatro procesos ecosistémicos y los tres tipos de estructura del ecosistema evaluada para el área de bs-T del departamento de Cundinamarca.

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Cárdenas-Camacho, L. M., Díaz, S., Gómez-Anaya, W., Rojas-Rojas J. E. y López-Camacho, R. - (Kunth) Dugand, Astronium graveo- Albizia guachapele (Kunth) Aloe vera (L.) Burm. f. Aloe vera Descripción del SE. Trichanthera rosea (Bertol.) DC., Trichanthera Don ex Steud., Tabebuia Maclura tinctoria (L.) D. Cordia alliodora odorata L., Cordia Engl., Bursera simaruba (L.) Sarg., Cedrela Bulnesia arborea (Jacq.) Para los seis municipios del área de estudio, el área total sembrada es 54 588 ha y cuenta con una producción total de los seis municipios del área de estudio, el total sembrada Para El área en producción agrícola dentro de la unidad estudio es 1957 ha, las cuales, 1297 ha se encuen- Ton. 13 275 72 ha en Nariño, 30 Pulí y 171 San 307 ha en Guataquí, 80 Jersusalén, en el municipio de Beltrán, tran de Ríoseco. Juan dentro del área de estudio, el total en pastos es 40016 ha y cuenta con una los seis municipios que se encuentran Para El área en producción agrícola dentro de la unidad estudio de leche. Ton y de 722 Ton producción total de carne 868 1997 ha en Guataquí, 1296 Jersusa- en el municipio de Beltrán, es de 11948 ha, las cuales, 4679 ha se encuentran de Ríoseco. lén, 271 ha en Nariño, 992 Pulí y 2714 San Juan Skeels, Aspidos- (Bertero & Balb. ex Kunth) Las principales especies reportadas por la comunidad son: Anacardium excelsum perma polyneuron Müll. Arg., Willd., insipida Oken, Ficus (Ruiz & Pav.) Acacia farnesiana sp.; Acacia gigantea(L.) Willd., (Bonpl.) Nees, Zanthoxylum Las principales especies reportadas por la comunidad son: Crescentia cujete L., Eugenia uniflora Guadua angustifolia Kun (Aubl.) Kuntze. DC., Myrsine guianensis (Aubl.) Myrcia guianensis (Aubl.) lens Jacq., Alegre con 40 y Los Escaños 470. con 32 usuarios, Campo Acueductos del Porvenir Municipio de Guataquí. con 125, Los Andorra con 200, Tabaco con 175 usuarios, El Victoria y La Hoya Acueductos de La Municipio de Jerusalén. con 150. con 125 y La Parada Anones con 64, La Libertad 100, Buitrera con 454 usuarios. y La Popa Paquiló Gramalotal, Acueductos veredas Municipio de Beltrán. Acueducto de El Limón con 43, Junta Vereda Acueducto El Hato con dos usuarios, Acueductos veredas de Rioseco. San Juan La Mesita con 16 usuarios, Veredales: Acueductos de con 34. Juntas Teresa Acueducto Santa Asoaguas con 12 y San Nicolás con 23. Varsovia y con 10, El Hato siete, Limón ocho El Caucho Melicoccus bijugatus Boer, Wess. Las principales especies reportadas por la comunidad son: Attalea butyracea (Mutis ex L. f.) americana Mill., Spondias mombin L., Inga sp. Persea Jacq., 1899), Las principales especies reportadas por la comunidad son: Agouti paca (Linnaeus, 1766), Cabassous centralis (Miller, 1842), Didelphis marsupialis (Linnaeus, 1758), Mazama punctata 1832), Dasyprocta (Gray, fuliginosa (Wagler, Dasyprocta pecari (Link, 1795), Sylvilagus floridanus (J.A. Allen, 1890). americana (Erxleben, 1777), Ortalis sp., Tayassu magdalenae (Steindachner, 1840), Prochilodus Las principales especies reportadas son: Pimelodus blochii (Valenciennes, 2007). y Burr, magdaleniatum (Buitrago-Suárez 1878), Hypostomus plecostomus (Linnaeus, 1758) y Pseudoplatystoma ex Kunth Gliricidia sepium (Jacq.) Las principales especies reportadas por la comunidad son: Capparis odoratissima Jacq., guianensis , Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth. , M. graveolens guachapele , A. farnesiana , A. Inga sp., A. Walp., erecta L., Otholobium mexicanum Commelina inula Crantz, Las principales especies reportadas por la comunidad son: Trixis bogotensis DC., Guazuma Ex Lam.) Urb., Triumfetta (Cav. sepium , Ochroma pyramidale farnesiana , G. Grimes, A. W. (L. f.) J. (L.) Willd., insipida , Serjania mexicana ulmifolia Lam., F. Wendl. Sabal mauritiiformis (H. Karst.) Griseb. & H. Beauv., P. th, Gynerium sagittatum (Aubl.) SE/SE. Unidad de análisis/Tipo de Unidad de análisis/Tipo AAg/A/Producción agrícola*** Fuente: Gobernación de Cundi- (2016) . namarca APc/A/Producción ganadera*** Fuente: Gobernación de Cundi- (2016) . namarca de made- EcNySn/A/Provisión ra***. EcNySn/A/Elaboración de arte- EcNySn/A/Elaboración sanías**. EcNySn/A/Protección de las bocatomas de acueductos veredales***. Número de usuarios Fuente: acueductos veredales. de Cundinamarca Contraloría (2016) . de frutos EcNySn/A/Provisión silvestres***. de carne EcNySn/A/Provisión de la cacería**. silvestre EcNySn/A/Pesca**. EcNySn/A/Uso de leña**. EcNySn/A/Uso de plantas medicinales**. SE identificados en la zona de estudio. Nivel de importancia dado por la comunidad: alta***, media**, baja* 2. SE identificados en la zona de estudio. Nivel Tabla

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Cárdenas-Camacho, L. M., Díaz, S., Gómez-Anaya, W., Rojas-Rojas J. E. y López-Camacho, R. Descripción del SE. T. bogotensis . , T. pyramidale ulmifolia , O. Las principales especies reportadas por la comunidad son: G. llamativa. rosea por su floración Se hace referencia principalmente a T. Se hace referencia principalmente a Bixa orellana L. Los actores entrevistados de la comunidad hacen referencia a producción miel solo en casos aislados. Las principales especies reportadas por la comunidad son: Eryngium foetidum L.; Ocimum campechianum Mill. y Boluca. Pony Yomocú, Guataquí: quebradas la bocatoma del acueducto que surte al casco urbano munici- sobre la cual se encuentra Tabaco, El quebrada Jerusalén: pio. en la Ocuchuta Quebrada Tabor. El el acueducto de la vereda Puliceña en la cual se hace captación para quebrada Beltrán: 15 familias La Calaculta y Calacala de donde se capta para Quebradas Tabor. El la vereda que se hacen captaciones para el 50 % de la población del casco urbano y 80 % Gramalote. y para de la vereda Seca, de la cual se hace captación de Rioseco El sitio llamado Boca e’ monte y el nacimiento la Quebrada San Juan de agua a 43 familias. Santa Rosa y que provee el acueducto de la vereda para abrupta, que han sufrido desliza- sitios con topografía Los actores entrevistados de la comunidad hacen referencia a diversos mientos. como Albizia saman especies de flora debido a que se encuentran por su biodiversidad El Neme o Lajas, valorado Jerusalén: 1758 ), Kinosternon leucostomum (Duméril, Bibron & pardalis ( Linnaeus, dulce y de fauna como Leopardus y P. Merr. (Jacq.) Azul, ubicado sobre la 1758 ). Sitio Pozo (Duméril, 1852), Iguana iguana ( Linnaeus, lewyana Duméril, 1851), Podocnemis tomar baños a la orilla del río y por presencia de como sitio de encuentro y recreación para valorado Tabaco, El quebrada son las lagunas y como mirador. Alto de Lagunas, ubicado a 1880 m.s.n.m., su atractivo . Sitio excelsum árboles de A. Parapente. de práctica del paisaje y la finca Santa Isabel para observación Cruces para Tres y cerro Tabor cerro El Beltrán: en el sector de Macan- y las aguas azufradas de la cual se abasteció el primer acueducto veredal El Pony Guataquí: quebrada da. La se hace referencia al cementerio indígena ubicado sobre la vía que conduce hacia vereda En el municipio de Beltrán válida de canotaje en la de la virgen Canoa y aquí se realiza la fiesta del Mohan, celebración También Chácara. que participan deportistas de los municipios Ricaurte, Nariño y Guataquí. SE/SE. - aprovisiona SE: de Tipos (EcNySn). seminaturales y naturales ecosistemas (APc), pecuarios agroecosistemas (AAg), agrícolas agroecosistemas análisis: de Unidad de análisis/Tipo de Unidad de análisis/Tipo EcNySn/A/Insumos para pro- EcNySn/A/Insumos para ducción de panela. EcNySn/A/Uso de flores o materiales decorativos**. EcNySn/A/Uso de colorantes, resinas, aceites**. EcNySn/A/Producción de miel de apicultura*. a través EcNySn/A/Uso de plantas para la obtención de especias*. de EcNySn/R/Conservación la regulación para sitios clave del agua***. la Sitios de importancia para comunidad (Fuente: entrevistas a actores clave). EcNySn/R/Protección de sitios con procesos de erosión*. por EcNySn/C/Sitios atractivos el paisaje***. valorados Atributos naturales por la comunidad (Fuente: entrevistas a actores clave). de EcNySn/C/Conservación lugares sagrados**. Unidades de importancia dado por la comunidad: alta***, media**, baja*. (C). Nivel miento (A), regulación (R), culturales

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Figura 4. Porcentaje de área acorde con la calificación asignada en el modelo en cada sistema evaluado para los principales procesos ecosistémicos (superior) y para los tipos de estructura del ecosistema (inferior).

En cuanto a los impulsores de cambio, se ob- frecuentemente, por ganadería (ramoneo) e in- servó que las presiones actuales son el resultado fraestructura humana (bebederos, tuberías para de diferentes combinaciones entre impulsores di- extracción de agua, caminos). La tabla 3 sintetiza rectos y subyacentes de cambio. Los ecosistemas estos resultados y su nivel de impacto sobre el fun- naturales rodeados generalmente de una matriz cionamiento de los ecosistemas. agrícola y ganadera tienen como mayor presión la Por otro lado, el cambio climático, entendi- presencia de ganado (44 % de los puntos observado como la alteración del régimen de lluvias y dos), la cercanía a infraestructura humana como prolongación de la temporada seca, se identifica carreteras, vivienda y zonas de extracción mine- como el impulsor más importante para los siste- ra (23 %) y la tala selectiva (13 %); también, se mas agrícolas y pecuarios, seguido de los procesos menciona el impacto alto de quemas (6 %). Por de degradación y erosión del suelo que implican otra parte, las actividades consideradas como de a pérdida de su capacidad productiva. También, bajo impacto (como el ecoturismo y la extracción la presencia de especies invasoras o con poten- de productos forestales) son menos comunes en cial invasor como Acacia farnesiana (L.) Willd el área de estudio. En muchos casos, se evidencia (López-Camacho et al., 2012) se asocian general- una combinación de dos o tres causas próximas; mente a pastizales enmalezados y áreas degradadas;

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Figura 5. Tendencia del aporte de los diferentes municipios y ecosistemas a los procesos ecosistémicos (superior) y a la estructura del ecosistema (inferior) según el ACP. Las primeras iniciales de las unidades de aporte corresponden al municipio (B: Beltrán, G: Guataquí, J: Jerusalén; N: Nariño, P: Pulí, SJ: San Juan de Ríoseco) seguidas de los ecosistemas (SA: Agrícola, SP: Pecuario, SN: Natural). y, según los habitantes de la zona, su erradicación crecimiento económico y los factores instituciona- genera costos elevados y la pérdida de terrenos les son las causas más importantes. para las actividades productivas. En suma, las fuer- zas impulsoras subyacentes más importantes en Recomendaciones de manejo los ecosistemas naturales son factores de tipo cultural y social, seguidas por factores económicos a La implementación de acciones que incentiven pequeña escala asociados a cultivos transitorios y la recuperación de los bosques secundarios me- aprovechamiento de productos del bosque; mien- diante la sucesión permitirá mejorar la oferta de tras que, para los sistemas agrícolas y pecuarios, el servicios cerca de las áreas agrícolas y pecuarias.

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Tabla 3. Impulsores de cambio directos asociados a los ecosistemas del área de estudio y sus implicaciones sobre el funcionamiento de los ecosistemas (impacto de la actividad: 1 muy bajo, 5 muy alto)

Impulsores directos Impacto probable sobre el funcionamiento del ecosistema Impulsores indirectos Naturales. Ecoturismo, caza y ex- Estructura de la vegetación y red trófica. Pérdida de biodiversidad tracción de productos no y de procesos ecológicos dependientes de especies claves. madereros (1). Factores culturales religiosos y económicos. Extracción selectiva (2). Ibídem. Disminución de biomasa. Las actividades directas Pastoreo de ganado dentro Estructura de la vegetación, ciclos biogeoquímicos, crecimiento sobre los ecosistemas del bosque y tala intensiva biológico y red trófica. Alteración en la biota e interrupción de naturales generalmen- (3). procesos ecológicos dependientes de especies clave. te son prácticas de la población rural para Ibídem. Pérdida de biodiversidad, procesos ecológicos y SE asocia- Agricultura y ganadería (4). acceder a materiales dos a la regulación y soporte de hábitat principalmente. para construcción, leña, Estructura de la vegetación y ciclos biogeoquímicos. Cambios en proteína u otros para su Infraestructura humana, estructura y funcionamiento de ecosistemas. Afectación de ciclos uso directo o indirecto. actividades mineras, hidro- biogeoquímicos y pérdida de comunidad de descomponedores del carburos y fuego (5). suelo. Agrícolas. Infraestructura, actividades Ciclos biogeoquímicos y cadenas tróficas. Altera la composición mineras y fuego (1). del sistema. Factores institucionales, Contaminación por fertili- tecnológicos y cultura- Ibídem, ciclo del agua. Cambio en la composición del suelo. zantes (2). les. Diferencias entre pequeños agricultores Estructura de la red trófica. Estructura y funcionamiento del siste- Especies invasoras (3). que dependen de un ma. Agro-diversidad. medio de vida rural y Ciclo del agua y redes tróficas. Reducción y/o alteración de la grandes empresarios Cambio climático (4). productividad y temporalidad de las cosechas. Mayor ocurrencia con acceso a mercados de enfermedades y plagas. y tecnología. Falta de opciones para reducir su Ciclos biogeoquímicos, ciclo del agua y cadenas tróficas. Disminu- Degradación y erosión del dependencia. ción de la fertilidad del suelo y evidencia de procesos de erosión. suelo (5). Afectación de producción agrícola. Pecuarios. Ciclos biogeoquímicos y alteración de red trófica. Generación de Contaminación de fuentes enfermedades epidémicas y endémicas del ganado. Disminución hídricas (1). de la calidad del agua. Ciclos biogeoquímicos y estructura del suelo. Agotamiento de Factores económicos. Degradación y erosión del fertilidad del suelo y procesos de erosión en ladera. Afectación de La ganadería contribuye suelo (2). capacidad del suelo para retener y regular el agua. a los medios de vida de la población generando Ciclo del agua y redes tróficas. Aumento de la escasez de agua. ingresos bien sea como Cambio climático (3). Reducción de la productividad. Mayor ocurrencia de enfermeda- actividad principal o des y plagas. como alternativa para Estructura de la vegetación y la red trófica. Afecta la composición un ingreso adicional y Especies invasoras (4). y estructura del sistema y la competencia entre especies. Origina esporádico. procesos de degradación de suelos. Sobreutilización del Ciclos biogeoquímicos, red trófica. Agotamiento de la productivi- suelo (5). dad del sistema pecuario. Disminución de plantas forrajeras.

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Cárdenas-Camacho, L. M., Díaz, S., Gómez-Anaya, W., Rojas-Rojas J. E. y López-Camacho, R.

En este sentido, es urgente emprender acciones de De esta manera, se configura un escenario de aler- regulación que eviten que en estas coberturas se ta en el que se deben promover cambios inmediatos presente conversión de uso del suelo para el esta- en los procesos de producción agrícola y pecuaria ya blecimiento de pastos. Por lo que la implementa- que, como lo afirman García et al. (2014), la probabi- ción de mecanismos financieros como REDD+, los lidad de mantener sistemas productivos bajo cober- cuales buscan la captura de carbono, podrían es- turas de áreas en desertificación y sobreexplotación tablecerse para aumentar los beneficios de la bio- es muy baja y acarrea diversos problemas sociales y diversidad derivados de la deforestación evitada económicos. A pesar de que Colombia cuenta con (Phelps et al., 2012), contribuyendo al manejo de una Política Nacional de Gestión de la Biodiversi- la vegetación y proporcionando un ingreso familiar dad y los Servicios Ecosistémicos y que las iniciati- alternativo. vas de conocimiento y conservación del bs-T se han Igualmente, los procesos ecosistémicos evalua- incrementado en los últimos años (Pizano y García, dos y los tipos de estructura del ecosistema para 2014), son aisladas las acciones que se realizan a ni- las zonas agrícolas y pecuarias muestran alte- vel regional y local. Por lo tanto, deben proponerse raciones en los procesos de ciclo del agua, flujo estrategias de manejo que especifiquen una ruta me- de energía, crecimiento biológico, estructura de todológica sistemática en torno a un objetivo de con- la vegetación y estructura del suelo. Este resulta- servación y uso e incorporen aspectos apropiados do concuerda con lo reportado en el bosque seco como la adopción de un enfoque de planificación del departamento del Tolima, en el cual algunos participativa que considere las dinámicas ecológicas de los productores expresaron que los cambios a y la evaluación de los SE. los que el ecosistema se ha visto sometido han te- En síntesis, para avanzar hacia la conservación nido consecuencias negativas como el incremento del bs-T es necesario fortalecer el interés común de la temperatura media, el aumento de plagas, la sobre la importancia de la provisión de SE, de tal desertificación y degradación del suelo, la dismi- manera que la formulación de políticas públicas y nución de la oferta de agua y la baja producción la investigación consideren de manera adecuada de arroz (Andrade et al., 2017). Adicionalmente, las acciones de los actores locales (Paudyal et al., se potencian otros efectos de actividades produc- 2015), quienes son finalmente los mayores involu- tivas, como la ganadería, que contribuyen al esta- crados en el territorio. A partir de lo planteado por blecimiento de especies invasoras y a los procesos Thompson et al. (2011), en cuanto a la comprende degradación del ecosistema al favorecer el es- sión y comunicación de los beneficios de los SE, tablecimiento de arbustales mono específicos que se debe considerar como parte de los desarrollos a largo plazo modifican las propiedades del suelo metodológicos de nuevas investigaciones: las rela- (Vásquez-Valderrama et al., 2017, 2020). ciones sociales, ambientales y económicas que las El anterior panorama es evidencia de las decisio- comunidades construyen con los SE. Esto con el nes de los pobladores locales sobre el uso del suelo, fin de lograr que la toma de decisiones esté cobi- las cuales están relacionadas con su supervivencia jada bajo una mirada integral que contribuya a la personal y afectan directamente la provisión de SE a gestión sostenible de los bosques. nivel individual y comunitario. Por lo cual, es necesario reconocer la relevancia de estas acciones locales tanto en las prioridades de investigación como DISCUSIÓN en las políticas regionales y nacionales para evitar así una de las principales causas de la reducción en Investigaciones recientes han demostrado la re- el suministro de SE (Paudyal et al., 2015). ducción en la provisión de SE por cambio de uso del suelo (Hasan et al., 2020; Hanna et al., 2019).

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Así mismo, se ha hecho énfasis en los costos eco- Esta investigación aporta al conocimiento ac- nómicos por pérdida directa y por afectación tual al integrar el enfoque multi-criterio (en lo indirecta de servicios de aprovisionamiento y re- cartográfico) y multivariado (en lo estadístico), gulación (Sharma et al., 2019). Igualmente, en el dentro de un análisis de SE. A diferencia de estu- contexto del cambio climático, se ha resaltado la dios anteriores que solamente han desarrollado su importancia de las coberturas naturales en la regu- propuesta en bs-T tomando criterios político-ad- lación que mantiene las funciones de agroecosis- ministrativos (Andrade et al., 2017) o priorizando temas (Organización de las Naciones Unidas para un SE (Rincón-Ruiz et al., 2019b). La aproxima- la Alimentación y la Agricultura, 2013). Conside- ción aquí realizada permite concentrar las accio- rando todo lo anterior, las recomendaciones de nes de manejo al zonificar el estado de los SE en manejo planteadas en cuanto a evitar la transfor- el territorio, a una escala semidetallada (1:25 000) mación de las coberturas naturales remanentes son (Portillo-Quintero et al., 2015) y relacionar dife- pertinentes. rentes variables biofísicas de uso del suelo e indi- La inclusión de la percepción de actores lo- cadores del estado de dichos servicios. cales, con respecto a la importancia de los SE, es Se recalca que la recomendación de manejo, una característica relevante de este estudio. Este asociada a la integración de los sistemas naturales enfoque participativo se ha manifestado como un del área a proyectos de la estrategia REDD+, se proceso necesario para orientar las acciones de sustenta en experiencias previas latinoamericanas manejo en cuencas hidrográficas (Zafra-Calvo et en las cuales se haya logrado generar un nicho de al., 2020); en el caso de los bs-T puede llegar a desarrollo sostenible en la planeación del paisa- contribuir en el diseño de intervenciones institu- je, mediante la conservación de los bosques y la cionales apropiadas en el territorio (Castillo et al., ejecución de actividades agrícolas (Bastos-Lima et 2005). Así mismo, las estrategias de construcción al., 2017). Por lo que podría ser una opción inte- transdisciplinar descentralizadas han sido reco- resante para la zona de estudio, siempre y cuando mendadas para su incorporación en investigacio- se desarrolle en el marco del respeto por la tenen- nes futuras (Jacobs et al., 2020). cia de la tierra y por el uso actual del suelo con En términos generales, los análisis de SE en Co- el fin de evitar la generación de conflictos socia- lombia se han enfocado en la valoración integral les (Milne et al., 2019). Así mismo, debe conside- (Rincón-Ruiz et al., 2019a), en la identificación de rarse la dificultad del cambio de áreas de cultivo trade-offs respecto a actividades económicas (Rin- para incrementar los stocks de carbono, teniendo cón-Ruiz et al., 2019b) y en la modelación en esen cuenta que un alto porcentaje de los predios cenarios de cambio climático (Clerici et al., 2019). corresponde a pequeños propietarios (Skutsch et A pesar de la alta contribución que han proporcio- al., 2015). nado dichas investigaciones, todavía es necesario profundizar en aspectos como la zonificación, la cual es fundamental en la identificación de rela- CONCLUSIONES ciones entre los SE y la estrategia espacial de manejo del paisaje (Liu et al., 2019; de Groot et al., El análisis participativo fue esencial para la identi- 2010). Adicional a lo anterior, la inclusión de un ficación del alto valor de los SE de regulación hí- riguroso ejercicio de zonificación puede llegar a drica que prestan los ecosistemas naturales y que ser una herramienta importante en la construcción son clave para la continuidad de las actividades de procesos de gobernanza, al incluir una visión socioeconómicas. En suma, la espacialización de compartida del territorio con participación local variables biofísicas confirma la importancia de es- (van Assche et al., 2020). tas áreas en la provisión de SE.

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La declaratoria de los DRMI por parte de las au- análisis estadísticos y escribieron el manuscrito. toridades ambientales es, sin duda, una estrategia W.G.A. efectuó todos los análisis cartográficos. To- que contribuye a la conservación de ecosistemas dos los autores contribuyeron a la lectura de los estratégicos (como el caso del bs-T) y puede ser borradores. fortalecida con la incorporación de los elementos aportados en el presente estudio. La conservación de los ecosistemas naturales REFERENCIAS debe ser prioritaria. Para darle continuidad a la provisión de los SE de producción agropecuaria Andrade, H. J., Segura, M. A. y Sierra, E. (2017). Percep- y de suministro de agua para acueductos vereda- ción local de los servicios ecosistemicos ofertados les, es necesario cumplir con el planteamiento en en fincas agropecuarias de la zona seca del norte mención. Esto teniendo en cuenta que los SE son del Tolima, Colombia. Revista Luna Azul, 45, 42-58. afectados, de acuerdo con los resultados de la eva- https://doi.org/10.17151/luaz.2017.45.4 luación de los procesos ecosistémicos y la estruc- Balvanera, P., Castillo, A. y Martínez-Harms, M.J. tura del ecosistema. (2011). Ecosystem Services in Seasonally Dry Trop- ical Forests. En R. Dirzo, H. Young, H. Mooney y G. Ceballos (eds.), Seasonally Dry Tropical Forests: AGRADECIMIENTOS Ecology and Conservation (pp. 259-277). Island Press. El presente artículo es producto del Convenio In- Bastos-Lima, M. G., Visseren-Hamakers, I. J., Braña-Va- teradministrativo de Asociación n.° 1594 de 2016 rela, J. y Gupta, A. (2017). A reality check on the suscrito por la Corporación Autónoma Regional de landscape approach to REDD+: Lessons from Latin Cundinamarca con la Universidad Distrital Fran- America. Forest Policy and Economics, 78, 10-20. cisco José de Caldas. Deseamos agradecer a las https://doi.org/10.1016/j.forpol.2016.12.013 alcaldías de los municipios de Nariño, Guataquí, Bubb, P., Soesbergen, A. V., Bisht, N., Singh, G., Joshi, Beltrán, Jerusalén, Pulí y San Juan de Rioseco; a S., Aryal, K., Danks, F. S., Rawat, G. S., Bhuchar, S., los representantes de las comunidades, líderes y Wu, N., Kotru, R. y Yi, S. (2017). Planning Mana- presidentes de las juntas de acción comunal; y a la gement for Ecosystem Services–An Operations Ma- docente Nelly Rodríguez Eraso de la Universidad nual. International Centre for Integrated Mountain Nacional de Colombia por su acompañamiento y Development. asesoría en este trabajo. Calvo-Rodríguez, S., Sánchez-Azofeifa, A. G., Durán, S. M. y Espirito-Santo, M. M. (2016). Assessing ecosystem services in Neotropical dry forests: a systematic CONFLICTOS DE INTERESES review. Environmental Conservation, 44, 1, 34-43. https://doi.org/10.1017/S0376892916000400 Los autores declaran no tener conflictos de Castillo, A., Magaña, A., Pujadas, A., Martínez, L. y Go- intereses. dínez, C. (2005). Understanding the Interaction of Rural People with Ecosystems: A Case Study in a Trop- ical Dry Forest of Mexico. Ecosystems, 8, 630-643. CONTRIBUCIÓN POR AUTOR https://doi.org/10.1007/s10021-005-0127-1 Clerici, N., Cote-Navarro, F., Escobedo, F. J., Rubiano, K. L.M.C.C. y R.L.C. lideraron la investigación. y Villegas, J. C. (2019). Spatio-temporal and cumula- L.M.C.C., R.L.C. y S.D. realizaron muestreos tive effects of land use-land cover and climate change en campo. L.M.C.C., S.D. y R.L.C. hicieron los on two ecosystem services in the Colombian Andes.

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ANEXO SUPLEMENTARIO

Anexo 1. Valoración de los indicadores asociados al componente fauna. Cobertura según Corine Land Cover

Valoración Abundancia a Unidad de análisis Cobertura Abundancia nivel del suelo de Abundancia de aves Mamíferos descomponedores de anfibios y insectívoras como escarabajos reptiles estercoleros 3142 Muy alto Alto Muy alto Muy alto 31111 Muy alto Alto Muy alto Muy alto 3143 Muy alto Alto Muy alto Muy alto 3144 Muy alto Alto Muy alto Muy alto 32221 Medio Medio Medio Medio Ecosistemas naturales 32222 Medio Medio Medio Medio 3221 Alto Muy alto Alto Alto 32122 Bajo Bajo Bajo Bajo 3231 Medio Medio Medio Medio 3232 Bajo Bajo Bajo Bajo 211 Bajo Bajo Bajo Bajo 2121 Bajo Bajo Medio Medio 2122 Bajo Bajo Medio Medio 2131 Bajo Bajo Medio Medio 2123 Bajo Bajo Medio Medio 2132 Bajo Bajo Medio Medio 2241 Alto Alto Alto Alto 2231 Muy alto Muy alto Muy alto Muy alto Agroecosistemas agrí- 2221 Muy alto Muy alto Muy alto Muy alto colas 2215 Muy alto Muy alto Muy alto Muy alto 2233 Medio Medio Medio Medio 2234 Medio Medio Medio Medio 22122 Medio Medio Medio Medio 22131 Medio Medio Medio Medio 241 Medio Medio Medio Medio 245 Medio Medio Medio Medio 243 Medio Medio Medio Medio 232 Muy alto Muy alto Muy alto Muy alto 233 Muy alto Muy alto Muy alto Muy alto Agroecosistemas gana- 231 Bajo Bajo Bajo Bajo deros 244 Medio Medio Medio Medio 242 Medio Medio Medio Medio

Fuente: Ideam, (2008).

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Anexo 2. Valoración de los indicadores asociados al componente suelo

Profundidad de la Susceptibilidad Perfil Profundidad capa orgánica del Unidad de suelos Capacidad de uso a procesos de modal efectiva del suelo suelo por fertilidad erosión 1 Bajo Alto MWSg Baja Alta 2 Alto Muy alto MWFf Media Alta 3 Muy bajo Muy bajo MWVf Media Alta 4 Medio Alto VWQa Alta Baja 5 Medio Medio MWFf Media Alta 6 Bajo Medio MWCd Media Media 7 Bajo Muy bajo MWFf Media Alta 8 Medio Bajo MWFf Media Alta 9 Bajo Muy bajo MWFf Media Alta 10 Muy alto Muy alto MWSg Baja Alta 11 Bajo Bajo MWCd Media Media 12 Medio Alto MWFf Media Alta 13 Muy bajo Medio VWQa Alta Baja 14 Medio Medio MWVf Media Alta 15 Medio Medio MWJa - MWJc Alta Baja 16 Muy alto Medio VWQa Alta Baja 17 Bajo Muy bajo MWSg Baja Alta 18 Bajo Muy bajo MWVf Media Alta 19 Bajo Bajo MWJa - MWJc Alta Baja 20 Muy bajo Bajo VWQa Alta Baja 21 Muy bajo Muy bajo MWSg Baja Alta 22 Medio Bajo MWVf Media Alta 23 Bajo Bajo MWCd Media Media 24 Medio Bajo MWJa - MWJc Alta Baja 25 Alto Alto MWSg Baja Alta 26 Medio Medio MWVf Media Alta 27 Muy alto Alto MWCd Media Media 28 Alto Bajo VWOa Alta Baja

Fuente: López-Camacho y Rojas (2019).

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Anexo 3. Valoración de los indicadores asociados al componente flora

Número de individuos de especies Abundancia de plantas fijadoras de Biomasa total por unidad de área Parcela de flora en categoría de amenaza nitrógeno (n.° Ind 0.1 ha-1) (kg 0.1 ha-1) (n.° Ind 0.1 ha-1)

1 Alto Medio Bajo

2 Muy alto Muy alto Muy bajo

3 Muy bajo Alto Muy bajo

4 Alto Muy bajo Medio

5 Muy bajo Alto Muy bajo

6 Muy bajo Muy alto Muy bajo

7 Muy bajo Bajo Muy alto

8 Bajo Bajo Muy bajo

9 Muy bajo Medio Bajo

10 Muy alto Bajo Muy bajo

11 Muy bajo Muy bajo Bajo

12 Bajo Alto Bajo

13 Muy bajo Bajo Muy bajo

14 Medio Muy bajo Muy bajo

15 Medio Muy bajo Muy bajo

16 Medio Bajo Muy bajo

17 Muy bajo Alto Muy bajo

18 Muy bajo Alto Muy bajo

Fuente: López-Camacho y Rojas (eds.) (2019).

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Anexo 4. Valoración de los indicadores asociados al componente paisaje. Cobertura según Corine Land Cover

Unidad de análisis Cobertura Valoración tipo de cobertura 3142 Muy alto 31111 Muy alto 3143 Muy alto 3144 Muy alto 32221 Alto Ecosistemas naturales 32222 Alto 3221 Muy alto 32122 Muy bajo 3231 Medio 3232 Bajo 211 Bajo 2121 Muy bajo 2122 Muy bajo 2131 Bajo 2123 Bajo 2132 Bajo 2241 Alto 2231 Muy alto Agroecosistemas agrícolas 2221 Muy alto 2215 Muy alto 2233 Medio 2234 Medio 22122 Medio 22131 Medio 241 Medio 245 Medio 243 Medio 232 Muy alto 233 Alto Agroecosistemas ganaderos 231 Bajo 244 Medio 242 Medio

Fuente: Ideam (2008).

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Anexo 5. Características ecológicas de los principales tipos de vegetación en la zona de estudio

Tipo Vegetación Estructura y diversidad

Vegetación tipo I (Parcela 3) Área basal = 2.468 m2 0.1 ha-1. Biomasa = 12.510 Mg 0.1 ha-1. Sector con el mayor Dominancia de Bursera simaruba índice de diversidad (H’=3.401 y Alpha's Fisher=19.387. Simpson=0.949). Repre- (9.0 %), Trichilia pallida (6.8 %), sentatividad con respecto al índice de Chao I= 68.241. Especies amenazadas: en CR Vasconcellea goudotiana (6.3 %), (Oxandra espintana, Gustavia latifolia), EN (Mayna suaveolens, Aspidosperma poly- Triplaris americana (5.4 %), Trichilia neuron). Especie más abundante: Vasconcellea goudotiana. Otras especies: Trema sp. (5.2 %), Swartzia trianae (4.8 %), micrantha, Neea divaricata, Brosimum alicastrum, Amyris pinnata. Otras leguminosas Bulnesia carrapo (3.6 %), Simira abundantes: Senegalia sp., Inga sp., Platymiscium hebestachyum, Pterocarpus offici- cordifolia (3.4 %) y Morisonia ameri- nalis y Machaerium capote. cana (3.4 %).

Vegetación tipo II (Parcelas 9, 10, 15 Área basal en rangos de 0.962–1.941 m2 0.1 ha-1. Biomasa en rangos de y 17) 3.797–11.080 Mg 0.1ha-1. Índices de diversidad: H’=1.555–3.058 y Alpha's Fi- Dominancia de Machaerium capote sher=2.872–14.574, Simpson=0.557-0.913. Bosques dominados por Leguminosas. (43.2 %), Platymiscium hebesta- Representatividad con respecto al índice de Chao I entre 54.376–96.552. Especies chyum (17.5 %), Aspidosperma amenazadas: en CR (Oxandra espintana), EN (Mayna suaveolens, Aspidosperma poly- polyneuron (15.0 %), Astronium neuron). Especie más abundante: Aspidosperma polyneuron, Machaerium capote, graveolens (14.5 %), Trichilia pallida Eugenia procera y Platymiscium hebestachyum. Otras especies: Trichilia oligofolio- (12.3 %), Cordia alliodora (13.0 %) y lata (Especie endémica), Trichilia carinata (Especie endémica), Casearia corymbosa, Handroanthus ochraceus (12.8 %). Guazuma ulmifolia.

Vegetación tipo III (Parcela 5 y 16) Área basal de 1.275-1.801 m2 0.1 ha-1. Biomasa en rangos de 6.286-10.952 Mg Dominancia de Melicoccus bijuga- 0.1 ha-1. Índices de diversidad: H’=1.856-2.429 y Alpha's Fisher=8.114, Simp- tus (43.0 %), Machaerium goudotii son=0.647-0.858. Bosques de llanura de inundación dominados por Melicoccus biju- (23.1 %), Aspidosperma polyneuron gatus y bosques de terraza aluvial dominados por Machaerium goudotii. Representa- (14.0 %), Swartzia trianae (12.3 %), tividad con respecto al índice de Chao I entre 54.376–96.552. Especies amenazadas: Handroanthus ochraceus (8.2 %), en CR (Oxandra espintana), EN (Aspidosperma polyneuron). Especies endémicas: Platymiscium hebestachyum (7.5 %) Pristimera verrucosa. Especie más abundante: Melicoccus bijugatus, Machaerium y Pithecellobium dulce (6.4 %). goudotii. Otras especies: Bursera simaruba y Forsteronia spicata.

Área basal de 1.195-2.283 m2 0.1 ha-1. Biomasa de 4.454-12.507 Mg 0.1 ha-1. Vegetación tipo IV (Parcelas 2, 4, 7, Índice de diversidad: H’=1.298-2.909 y Alpha's Fisher=3.153-11.423, Simp- 13, 14 y 18) son=0.533-0.923. Bosques que presentan dominancia de especies de la familia Dominancia de Zygia cf. longifolia Meliaceae (Trichilia pallida, Trichilia oligofoliolata) y de Leguminosas (Zygia cf. longi- (49.1 %), Trichilia oligofoliolata folia, Machaerium capote y Machaerium goudotii). Representatividad con respecto (46.4 %), Aspidosperma polyneu- al índice de Chao I entre 63.415- 87.552. Especies amenazadas: en CR (Oxandra ron (35.9 %), Astronium graveolens espintana), EN (Aspidosperma polyneuron, Mayna suaveolens). Especies endémicas: (30.1 %), Machaerium goudotii Rinorea marginata, Trichilia oligofoliolata y Trichilia carinata. Especie más abundan- (29.7 %), Machaerium capote te: Melicoccus bijugatus, Machaerium goudotii. Otras especies: Rinorea marginata, (21.7 %), Cordia alliodora (19.3 %) y Bauhinia petiolata, Cynometra sp. Platymiscium hebestachyum, Eugenia procera, Trichilia pallida (12.3 %). Pithecellobium dulce, Triplaris americana, Aspidosperma cuspa, Quadrella odoratissima, Eugenia sp3 y Gustavia verticillata.

Fuente: López-Camacho y Rojas (eds.) (2019).

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Anexo 6. Características ecológicas de los principales grupos de fauna evaluados en la zona de estudio

Grupo Diversidad

Se colectaron 163 individuos que corresponden a 17 morfoespecies de la familia Scarabaeidae en cuatro localidades de la zona de estudio. Se registraron seis géneros (Canthon, Dichotomius, Insectos Coleoptera Uroxys, Eurystermus, Onthophagus y Phaeneus) de los 18 registrados en los bosques secos de Colombia. El género con mayor número de especies registradas fue Canthon, representado por el 52.9 % de las especies y 67.5 % del total de individuos colectados.

Se registraron 52 especies y 2234 individuos de seis familias (Nymphalidae, Pieridae, Papilionidae, Lycaenidae, Hesperiidae y Riodinidae) en cuatro localidades de la zona de estudio. La familia más Insectos Lepidoptera diversa fue Nymphalidae, con 27 especies (52 %), seguida de la familia Hesperiidae con 10 especies.

Se registraron 14 especies que pertenecen a los órdenes Anura y Gymnophiona. Se registraron 20 Anfibios y Reptiles especies de reptiles de los órdenes Crocodylia, Testudines y Squamata (nueve especies).

Se registraron 190 especies de aves distribuidas en 21 órdenes y 48 familias. El orden más represen- tativo fue el de los Passeriformes con 107 especies y 19 familias; la familia Tyrannidae fue la más diversa con 32 especies, seguida de la familia Thraupidae con 19 especies e Icteridae con ocho Aves especies. El segundo orden en representatividad fue el de los Apodiformes con 13 especies, 11 de colibríes y dos especies de vencejos. Se reportaron 32 especies que se encuentran en la categoría II de Cites (2017), especies cuyo comercio debe controlarse a fin de evitar una utilización incompati- ble con su supervivencia.

Se registraron un total de 28 especies de mamíferos. Las especies reportadas están distribuidas en ocho órdenes y 16 familias. Se encontró una alta diversidad en el grupo del orden Chiroptera con Mamíferos 14 especies, entre las que se encuentran especies frugívoras, insectívoras, hematófagas y nectarívo- ras.

Fuente: López-Camacho y Rojas (eds.) (2019).

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Anexo 7. Guía de entrevista semiestructurada.

Guía de preguntas

¿Usted o su familia cultivan algún producto? ¿Cuáles productos? ¿En qué 1 Cultivos áreas? ¿Aproximación a la rentabilidad? ¿Usted o su familia tienen ganado? ¿Cuántas cabezas? ¿De qué tipo? ¿Qué 2 Ganado áreas usan para pastoreo? ¿Aproximación a la rentabilidad? ¿Usted o su familia colecta frutos o vegetales silvestres? ¿Cuáles? ¿En qué 3 Frutos silvestres cantidad? ¿Con qué frecuencia? ¿En qué áreas? ¿Usted o su familia cazan? ¿Qué especies? ¿Qué cantidad? ¿Con qué 4 Cacería frecuencia? ¿En qué áreas? ¿Aproximación a la rentabilidad? ¿Usted o su familia pescan? ¿Qué especies? ¿Qué cantidad? ¿Con qué 5 Pesca frecuencia? ¿En qué áreas? ¿Aproximación a la rentabilidad? ¿Usted o su familia practican la apicultura? ¿Apiarios o miel silvestre? ¿En 6 Apicultura qué cantidad (número de colmenas)? ¿En qué áreas? ¿Aproximación a la rentabilidad? ¿Usa leña en la casa? ¿Qué cantidad? ¿Con qué frecuencia corta la misma 7 Leña cantidad? ¿En qué áreas corta la leña? ¿Usa o fabrica carbón vegetal? Flores o materiales ¿Usted usa flores u otros materiales de la naturaleza para propósitos 8 decorativos decorativos? ¿En qué cantidad? ¿Con qué frecuencia? ¿Colecta plantas medicinales? ¿Cuáles especies? ¿Para qué enfermedad? ¿En 9 Plantas medicinales cuales áreas las colecta? ¿Colecta plantas especias (condimentos)? ¿Cuáles especies? ¿En qué cantidad? 10 Especias ¿En cuales áreas las colecta? ¿Está involucrado en la plantación de árboles? ¿En qué áreas? ¿En qué 11 Plantación de árboles cantidades? ¿Colecta o corta materiales para construcción, canoas, postes o muebles del 12 Madera bosque natural? ¿Cuáles especies? ¿Qué cantidades? ¿Con qué frecuencia? ¿En cuáles áreas? ¿Colecta o corta materiales para artesanías del bosque natural? ¿Cuáles 13 Artesanías especies? ¿Qué cantidades? ¿Con qué frecuencia? ¿En cuales áreas? ¿Colecta o corta otros productos del bosque natural (tintes o colorantes, Colorantes, resinas, 14 resinas, aceites)? ¿Cuáles especies? ¿Qué cantidades? ¿Con qué frecuencia? aceites ¿En cuales áreas? 15 Origen del agua ¿De dónde obtiene el agua para la casa y para la finca? ¿Hay lugares religiosos o sagrados para usted en la naturaleza? ¿Cuáles y 16 Lugares sagrados dónde? ¿Le da algún sentimiento religioso o espiritual o valor específico a ese sitio específico? 17 Sitios atractivos ¿Cuáles sitios son los más hermosos y atractivos aquí? ¿Hay áreas específicas de culturas, tradiciones o sabidurías locales que usted 18 Valores culturales aprecie y piense que son importantes? Sitios para la 19 ¿Cuáles son las áreas de mayor importancia para la conservación del agua? conservación del agua Sitios con procesos de ¿Cuáles áreas presentan procesos de erosión o han presentado eventos de 20 erosión deslizamientos o remoción en masa?

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¿Cuáles áreas eran productivas para algún tipo de cultivo y actualmente no lo 21 Sitios productivos son? ¿Dónde están las bocatomas de los acueductos veredales y en qué estado de Sitios bocatomas 22 conservación se encuentra el área de abastecimiento y recarga de dicha fuente acueductos veredales hídrica? Sitios para avistamiento ¿Cuáles son las zonas de avistamiento de especies como aves o alguna especie 23 de aves de interés científico? 24 Forrajeras ¿Conoce o usa especies forrajeras?

Actores clave entrevistados San Juan de Río Seco: Vereda Capote: Integrante de la JAC (7) Vereda Santa Rosa Presidente de la JAC (6) Beltrán: Finca La Morada: Campesino (8) Presidente de la JAC vereda El Tabor (4) Presidente de la JAC vereda Chacara (5) Funcionaria de Alcaldía Municipal (11) Jerusalén: Vereda El Hatillo, Comerciante (1) Vereda El Hatillo, Campesino (2) Vereda El Bebedero, Presidente de la JAC (3) Guataquí: Cabecera municipal: Artesano (9) Cabecera municipal: Campesino (10)

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Anexo 8. Resultados de las entrevistas semiestructuradas

Entrevista Total SE Pregunta 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 general % Tema

Aprovisionamiento 1 Cultivos 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 11 100

Aprovisionamiento 2 Ganado 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 10 91

Aprovisionamiento 12 Madera 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 10 91

Sitios para la conservación del Regulación 21 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 10 91 agua

Culturales 17 Sitios atractivos 1 1 1 1 1 1 1 1 1 9 82

Aprovisionamiento 3 Frutos silvestres 1 1 1 1 1 1 1 1 8 73

Aprovisionamiento 4 Cacería 1 1 1 1 1 1 1 7 64

Aprovisionamiento 5 Pesca 1 1 1 1 1 1 1 7 64

Aprovisionamiento 7 Leña 1 1 1 1 1 1 1 7 64

Aprovisionamiento 9 Plantas medicinales 1 1 1 1 1 1 6 55

Aprovisionamiento 13 Artesanías 1 1 1 1 1 1 6 55

Aprovisionamiento 8 Flores o materiales decorativos 1 1 1 1 1 5 45

Aprovisionamiento 14 Colorantes, resinas, aceites 1 1 1 1 1 5 45

Culturales 16 Lugares sagrados 1 1 1 1 1 5 45

Aprovisionamiento 6 Apicultura 1 1 1 1 4 36

Aprovisionamiento 10 Especias 1 1 1 1 4 36

Aprovisionamiento 11 Plantación de árboles 1 1 1 1 4 36

Aprovisionamiento 15 Origen del agua 1 1 1 1 4 36

Regulación 20 Sitios con procesos de erosión 1 1 2 18

Culturales 18 Valores culturales 1 1 9

Regulación 21 Sitios productivos 1 1 9

Sitios bocatomas acueductos Aprovisionamiento 22 1 1 9 veredales

Culturales 23 Sitios para avistamiento de aves 1 1 9

Aprovisionamiento 24 Forrajeras 1 1 9

Total general 18 18 6 20 9 21 4 6 12 9 6 129

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Anexo 9. 84 puntos de observación de impulsores de cambio.

Código Cobertura Cobertura Cobertura Presiones de Latitud Longitud de bosque de bosque de dentro del Presiones en la matriz del punto maduro secundario rastrojos fragmento fragmento Ganadería, Cultivos agropecuarios (algo- 1 4°17’25.5’’ 74°50’22.9’’ 0 80 20 quemas. dón y sorgo). 2 4°17’32.7’’ 74°50’38.6’’ 0 0 100 Cultivos (maíz), ganadería. Tala selectiva (caracolí), 3 4°17’26.7’’ 74°50’35’’ 0 100 0 cultivos agropecuarios (sorgo), ganadería. Actividades mineras o can- 4 4°19’35’’ 74°51’39.7’’ 0 20 80 Erosión. teras, cultivos agropecuarios (sorgo), ganadería. Infraestructura humana (basu- Infraestructura humana (urba- 5 4°25’38.2’’ 74°49’50.1’’ 0 0 100 rero, urbaniza- nización). ción). Actividades mineras o canteras Tala selectiva (extracción de arena), cultivos 6 4°32’0.14’’ 74°46’40.2’’ 0 0 100 (carbón), gana- agropecuarios (maíz), gana- dería. dería. Infraestructura humana (bebe- Ganadería, infraestructura 7 5°10’6.49’’ 74°47’8.04’’ 65 35 0 deros, tubería humana (bebederos). de agua). 8 5°09’9.83’’ 74°48’6.20’’ 100 0 0 Ganadería. Actividades mineras o can- 9 4°47’53.6’’ 74°46’18.1’’ 0 40 60 Ganadería. teras, cultivos agropecuarios (arroz). Claros (caída de 10 4°45’54’’ 74°47’49.1’’ 0 100 0 árboles), cami- Cultivos agropecuarios (arroz). nos veredales. 11 4°43’48.5’’ 74°49’14.4’’ 0 0 100 Infraestructura humana (cana- Cultivos agropecuarios (arroz), 12 4°44’48.8’’ 74°49’25.2’’ 0 0 100 les para arroz), Infraestructura humana (carre- tala selectiva, tera). ganadería. Ganadería 13 4°40’16.3’’ 74°57’12.4’’ 0 15 0 Ganadería. (ramoneo). Ganadería Ganadería, infraestructura hu- 14 4°33’29.8’’ 74°55’48’’ 0 90 10 (ramoneo). mana (carretera a piedras). Ganadería Cultivos agropecuarios (pláta- 15 4°31’34.5’’ 74°53’45.7’’ 0 100 0 (ramoneo). no y yuca), ecoturismo. Ganadería, agricultura, que- Ganadería y 16 4°53’57.5’’ 74°46’20.3’’ 0 100 0 mas, infraestructura humana tala selectiva. (vías).

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Infraestructura Infraestructura humana (vías), 17 4°53’23.9’’ 74°42’41.0’’ 20 60 20 humana (sende- tala selectiva. ros, basura). Ganadería e Agricultura (arroz y algodón), 18 4°52’39.1’’ 74°44’00.9’’ 0 0 100 infraestructura infraestructura humana. humana. Infraestructura Infraestructura humana (vías) y 19 4°39’38.6’’ 74°46’42.8’’ 0 100 0 humana (vías) y ganadería. ganadería. Agricultura e Agricultura (maíz, plátano) 20 4°41’37.4’’ 74°42’15.5’’ 0 10 0 Infraestructura ganadería e Infraestructura humana. humana (vías). Ganadería y Infraestructura humana (vías) y 21 4°40’10.2’’ 74°43’20.7’’ 0 10 0 agricultura. agricultura (plátano, maíz). Ganadería, Infraestructura humana (vías), explotación de 22 4°37’38.0’’ 74°44’13.6’’ 0 0 100 ganadería, explotación de hidrocarburos y hidrocarburos y quemas. quemas. Tala intensiva Infraestructura humana (vías), e infraestruc- 23 4°37’57.3’’ 74°45’30.6’’ 0 10 90 explotación de hidrocarburos tura humana y quemas. (basura). Tala intensiva (quemas), In- Infraestructura humana (vías), 24 4°33’25.0’’ 74°48’04.7’’ 0 100 0 fraestructura hu- ganadería y extracción de mana (basura) y canteras. ganadería. Infraestruc- tura humana (conjuntos Infraestructura humana (fincas 25 4°10’16.1’’ 74°41’40.4’’ 0 0 100 recreacionales), recreacionales), ganadería. bañadero municipal. Ganadería e infraestructura Ganadería 26 4°09’36.8’’ 74°42’17.5’’ 0 0 100 humana (conjuntos recreacio- (ramoneo). nales). 27 4°08’12.8’’ 74°41’23.1’’ 0 0 100 Quemas. Ganadería y canteras. Infraestructura humana (tubos 28 4°08’01.8’’ 74°41’03.7’’ 0 80 20 Ganadería. de acueducto, basura). Sin uso. Des- 29 4°02’51.3’’ 74°41’58.4’’ 0 0 100 Ganadería y cultivos de maíz. canso. Agricultura (plá- Infraestructura humana (zonas 30 4°03’44.9’’ 74°41’20.9’’ 0 0 100 tano y cacao). suburbanas). Ganadería (ramoneo) e infraestructura Ganadería e infraestructura 31 4°31’34.5’’ 74°53’45.7’’ 0 0 100 humana (tubería humana (carretera). para extracción de agua).

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Ganadería (bebederos) Ganadería e infraestructura 32 4°14’57.9’’ 74°46’00.3’’ 0 0 100 y presencia humana (carretera). de basura por arrastre agua. Infraestruc- tura humana (extracción de 33 2°44’19.9’’ 75°18’47.4’’ 0 0 100 Ganadería, pequeños cultivos. arena, hornos para secado de tabaco). Ganadería (bebederos) y Ganadería e infraestructura 34 2°39’39.1’’ 75°18’31.7’’ 0 0 100 agricultura (pe- humana (invasiones). queñas parcelas de plátano). 35 2°35’15.2’’ 75°21’41.9’’ 0 0 100 Ganadería. Ganadería. Infraestructura humana (extrac- ción de material Infraestructura humana (cante- 36 2°35’01.1’’ 75°26’53.5’’ 0 20 0 de río y presen- ras y cabecera municipal). cia de barrios periféricos). Ganadería y agricultura (huer- 37 2°41’45.8’’ 75°17’32.6’’ 0 0 100 Ganadería. tos caseros). Ganadería y 38 2°44’30.6’’ 75°15’27.4’’ 0 0 100 áreas en des- Ganadería y quemas. canso. Infraestructura humana (tubería para extrac- Infraestructura humana (fincas 39 2°47’47.2’’ 75°14’30.5’’ 0 100 0 ción de agua recreacionales), ganadería. y presencia de basura). Ganadería e Infraestructura 40 2°45’42.0’’ 75°14’08.3’’ 0 0 100 humana (tubos Ganadería. para extracción de agua). Ganadería y Ganadería e infraestructura 41 2°52’04.4’’ 75°13’15.6’’ 0 100 0 caminos indí- humana (barrios suburbanos, genas. basura). Infraestruc- tura humana Ganadería, quemas e infraes- 42 2°53’11.9’’ 75°23’05.8’’ 60 40 0 (mangueras para tructura (molino de caliza) y extracción de áreas enrastrojadas. agua). 43 2°53’12.7’’ 75°23’02.5’’ 0 0 100 Quemas. Ganadería. Agricultura (huertas caseras Infraestructura humana (zona 44 2°52’57.1’’ 75°25’35.6’’ 0 80 20 con café y suburbana). maíz).

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45 3°19’06.2’’ 75°19’48.1’’ 0 70 30 Ganadería. Ganadería y quemas. Reforestación fosfatos del Ganadería e infraestructura 46 3°18’47.6’’ 75°18’31.7’’ 0 0 100 Huila. Carretera humana (extracción minerales) veredal. Ganadería (bebederos), Ganadería, infraestructura 47 3°35’33.9’’ 75°06’54.5’’ 0 0 100 infraestructura humana (carretera Natagai- humana (tubería ma-Aipe). de agua). Ganadería y agricultura (arroz), 48 3°34’22.1’’ 75°07’34.6’’ 0 0 100 Ganadería. Infraestructura humana (carretera divide la unidad). Ganadería (be- Ganadería y agricultura (huer- 49 3°32’52.2’’ 75°07’36.4’’ 0 0 100 bederos). tas caseras de plátano y yuca). Agricultura (cultivos de pancoger, 50 3°33’33.1’’ 75°06’10.5’’ 0 20 80 Agricultura (arroz tecnificado). plátano, mango, naranja, limón), ganadería. Ganadería (be- 51 3°39’10.7’’ 75°05’19.0’’ 0 0 100 Ganadería. bedero). Ganadería, Ganadería, agricultura (pláta- 52 3°47’29.1’’ 75°15’26.0’’ 0 0 100 agricultura no). (plátano). Reserva protec- Ganadería y agricultura (huer- 53 3°47’20.1’’ 75°15’18.2’’ 0 0 100 tora. tos caseros: plátano y yuca). Ganadería, infraestructura Ganadería y agricultura (huer- 54 3°44’27.6’’ 75°14’57.8’’ 0 0 100 humana (vivien- tas caseras: plátano, mango, das y bañadero mamoncillo). regional). Ganadería y Ganadería e infraestructura 55 3°44’27.6’’ 75°14’57.8’’ 0 70 30 presencia de humana (carretera). basura. 56 3°44’27.6’’ 75°14’57.8’’ 0 70 0 Ganadería. Ganadería. 57 3°44’27.6’’ 75°14’57.8’’ 100 Ganadería. Minifundios, ganadería. Conjuntos vacacionales y 58 3°44’27.6’’ 75°14’57.8’’ 15 parcelaciones. Ganadería y agricultura en 59 3°44’27.6’’ 75°14’57.8’’ 80 20 pequeña escala. Minifundios con potreros y 60 3°44’27.6’’ 75°14’57.8’’ 5 15 Ganadería. cultivos de maíz. Cultivos de plá- 61 3°44’27.6’’ 75°14’57.8’’ 10 Ganadería y agricultura. tano y cítricos. Bebedero, 62 3°44’05.0’’ 74°56’00.5’’ 0 100 0 extracción de Ganadería. agua. Balneario, Ganadería y carretera desta- 63 3°42’01.0’’ 74°57’18.5’’ 0 30 0 basura. pada.

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Bebedero loca- 64 3°41’38.1’’ 74°57’50.6’’ 0 80 20 Ganadería. lizado. Huertos caseros. En algunos 65 3°40’19.8’’ 74°59’15.0’’ 0 0 100 Bebederos. sectores plátanos y ganadería Balneario, extracción de 66 3°39’37.9’’ 75°00’10.6’’ 0 40 60 materiales (pie- Ganadería. dra), extracción de agua. 67 3°39’11.9’’ 75°01’30.2’’ 0 40 60 Bebedero. Ganadería. Bebedero de 68 3°33’40.3’’ 75°03’53.4’’ 0 40 60 Ganadería. ganado. No se eviden- Embalse de prado y zona 69 3°45’16.4’’ 74°53’11.5’’ 0 70 30 cia. turística. Basurero y 70 3°49’04.4’’ 74°54’57.3’’ 0 100 0 vertedero aguas Viviendas y huertas caseras. negras. Ganadería, extracción petrole- 71 3°51’23.1’’ 74°54’10.7’’ 0 0 100 Ganadería. ra, vías. Tala selectiva, Infraestructura vial, ganadería, 72 4°50’21.8’’ 74°44’23.0’’ 0 40 60 cantera. extracción material. Ganadería doméstica, in- Tala selectiva, 73 4°50’01.8’’ 74°38’14.4’’ 50 40 10 fraestructura vial y doméstica, caminos. sísmica, vientos fuertes. Extracción agua Infraestructura vial, agricultura 74 4°50’01.8’’ 74°38’14.4’’ 60 40 0 (albercas y familiar, ganadería familiar. mangueras). Tala carbón vegetal, ganade- Ganadería, infraestructura vial 75 4°53’22.4’’ 74°40’33.1’’ 0 50 50 ría, tala selecti- (trituradora), sísmica y quemas. va, sísmica. Erosión fuerte ribera del río. Ganadería, infraestructura vial, Cárcava, cami- 76 4°48’48,7’’ 74°43’54.2’’ 10 90 0 quemas, spp invasoras (donce- nos, claros por llo, cuji). caída natural de árboles. Tala selectiva, Ganadería, infraestructura vial, 77 4°45’35,7’’ 74°44'41.0’’ 2 18 80 pastoreo, can- fumigación agricultura, petro- tera. lera (ruido). Infraestructura vial, cantera, 78 4°46’18,5’’ 74°45'45.5’’ 0 20 80 Tala selectiva. cacería. Caminos inter- Infraestructura vial (avenida 79 4°46’45,0’’ 74°45'13.6’’ 0 20 80 nos, tala selecti- principal). va, ramoneo. Caminos, tala selectiva, gana- Extracción cantera, infraestruc- 80 4°32’07,1’’ 74°46'28.1’’ 20 60 20 dería, pequeños tura vial, ganadería. cultivos domés- ticos de maíz.

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Ganadería, extracción de agua, caminos, Cultivos domésticos, ganade- 81 4°32’57,5’’ 74°44'12.8’’ 0 70 30 sísmica hace ría, infraestructura vial, extrac- ocho años cau- ción material. só derrumbe en nacedero. Caminos y Infraestructura vial y vivienda. 82 4°32’27,4’’ 74°44'04.6'’ 10 50 40 ramoneo. Agricultura doméstica. Ramoneo, cacería, tala Ganadería, sísmica, agricultura 83 4°36’00,0’’ 74°43'20.7'’ 0 100 0 selectiva, leña familiar (maíz). (panela). Caminos, cercas, vivienda familia, ramo- Infraestructura vial, pastos 84 4°27’48,5’’ 74°47'50.6'’ 0 20 80 neo doméstico, abandonados, vivienda fami- erosión media, liar. claros, sp invasoras.

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DECLARACIÓN DE BUENAS PRÁCTICAS EDITORIALES Y NORMAS ÉTICAS DE COLOMBIA FORESTAL

“Esta declaración ha sido adaptado del documento Responsabilidades de los revisores para procedimientos y estándares éticos elaborado por Cambridge University Press, siguiendo las di- § Contribuir de manera objetiva al proceso de rectrices para un buen comportamiento ético en evaluación de los manuscritos sometidos a publicaciones científicas seriadas del Committee consideración en la revista Colombia Forestal on Publication Ethics (COPE), International Com- colaborando, en forma oportuna, con la mejora mitte of Medical Journal Editors (ICJME) y World en la calidad científica de estos productos ori- Association of Medical Editors (WAME)” ginales de investigación. § Mantener la confidencialidad de los datos su- Responsabilidades de los editores ministrados por el editor, el comité editorial o los autores, haciendo correcto uso de dicha in- § Actuar de manera balanceada, objetiva y justa formación por los medios que le sean provistos. sin ningún tipo de discriminación sexual, reli- No obstante, es su decisión conservar o copiar giosa, política, de origen, o ética de los autores, el manuscrito en el proceso de evaluación. haciendo correcto uso de las directrices pro- § Informar al editor y al comité editorial, de ma- nunciadas en la Constitución Política de Co- nera oportuna, cuando el contenido de una lombia en este aspecto. contribución académica presente elementos § Considerar, editar y publicar las contribuciones de plagio o se asemeje sustancialmente a otros académicas únicamente por sus méritos acadé- productos de investigación publicados o en micos sin tomar en cuenta ningún tipo de in- proceso de publicación. fluencia comercial o conflicto de interés. § Informar cualquier posible conflicto de inte- § Acoger y seguir los procedimientos adecuados reses con una contribución académica por para resolver posibles quejas o malentendidos relaciones financieras, institucionales, de cola- de carácter ético o de conflicto de interés. El boración o de otro tipo entre el revisor y los editor y el comité editorial actuaran en con- autores. Para tal caso, y si es necesario, retirar cordancia con los reglamentos, políticas y pro- sus servicios en la evaluación del manuscrito. cedimientos establecidos por la Universidad Distrital Francisco José de Caldas y particular- Responsabilidades de los autores mente en el Acuerdo 023 de junio 19 de 2012 del Consejo Académico, por el cual se regla- § Mantener soportes y registros precisos de los menta la política editorial de la Universidad y datos y análisis de datos relacionados con el la normatividad vigente en el tema en Colom- manuscrito presentado a consideración de la bia. En todo caso se dará a los autores oportu- revista. Cuando el editor o el comité editorial nidad para responder ante posibles conflictos de la revista requieran esta información (por de interés. Cualquier tipo de queja debe ser motivos razonables) los autores deberán sumi- sustentada con documentación y soportes que nistrar o facilitar el acceso a esta. Al momento comprueben la conducta inadecuada. de ser requeridos, los datos originales entrarán

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en una cadena de custodia que asegure la con- o en los casos donde se considere necesario re- fidencialidad y protección de la información tirar el manuscrito del número publicado. por parte de la revista. § Confirmar mediante una carta de originalidad Responsabilidad de la Universidad Distrital (formato preestablecido por la revista) que la contribución académica sometida a evaluación § La Universidad Distrital Francisco José de Cal- no está siendo considerada ò ha sido sometida das, en cuyo nombre se publica la revista Co- y/ò aceptada en otra publicación. Cuando par- lombia Forestal y siguiendo lo estipulado en el te del contenido de esta contribución ha sido Acuerdo 023 de junio 19 de 2012 del Consejo publicado o presentado en otro medio de di- Académico, por el cual se reglamenta la Po- fusión, los autores deberán reconocer y citar lítica Editorial de la Universidad, se asegurará las respectivas fuentes y créditos académicos. que las normas éticas y las buenas prácticas se Además, deberán presentar copia al editor y al cumplan a cabalidad. comité editorial de cualquier publicación que pueda tener contenido superpuesto o estrecha- Procedimientos para tratar un mente relacionado con la contribución some- comportamiento no ético tida a consideración. Adicionalmente, el autor debe reconocer los respectivos créditos del Identificación de los comportamientos no material reproducido de otras fuentes. Aquellos éticos elementos como tablas, figuras o patentes, que § El comportamiento no ético por parte de los requieren un permiso especial para ser repro- autores del cual tengan conocimiento o sea in- ducidas deberán estar acompañadas con una formada la revista, serán examinados en prime- carta de aceptación de reproducción por parte ra instancia por el Editor y el Comité Editorial de los poseedores de los derechos de autor del de la revista. producto utilizado. § El comportamiento no ético puede incluir, pero § En aquellas investigaciones donde se experi- no necesariamente limitarse, a lo estipulado en mente con animales se deben mantener y ase- la declaración de buenas prácticas y normas gurar las prácticas adecuadas establecidas en éticas de la revista Colombia Forestal, la regla- las normas que regulan estas actividades. mentación de la Facultad del Medio Ambiente § Declarar cualquier posible conflicto de in- y Recursos Naturales y la Universidad Distrital terés que pueda ejercer una influencia inde- Francisco José de Caldas en esta materia. bida en cualquier momento del proceso de § La información sobre un comportamiento no publicación. ético, debe hacerse por escrito y estar acompa- § Revisar cuidadosamente las artes finales de la ñada con pruebas tangibles, fiables y suficien- contribución, previamente a la publicación en tes para iniciar un proceso de investigación. la revista, informando sobre los errores que se Todas las denuncias deberán ser consideradas puedan presentar y deban ser corregidos. En y tratadas de la misma manera, hasta que se caso de encontrar errores significativos, una adopte una decisión o conclusión exitosa. vez publicada la contribución académica, los § La comunicación de un comportamiento no éti- autores deberán notificar oportunamente al co debe informarse en primera instancia preferi- editor y al comité editorial, cooperando pos- blemente al editor de la revista, en consecuencia teriormente con la revista en la publicación de al comité editorial o al comité de publicaciones una fe de erratas, apéndice, aviso, corrección, de la Facultad del Medio Ambiente. En aquellos

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casos donde los anteriores actores no den res- Resultados (en orden creciente de gravedad, puesta oportuna, deberá informarse el compor- podrán aplicarse por separado o en tamiento no ético al comité de publicaciones de combinación) la Universidad Distrital Francisco José de Caldas. § Informar a los autores o revisores donde parece § La queja sobre un comportamiento no ético por haber un malentendido o mala práctica de las parte del Editor o el Comité Editorial de la revis- normas éticas. ta deberá ser informado ante el comité de publi- § Enviar una comunicación oficial dirigida a los caciones de la Facultad del Medio Ambiente y autores o revisores que indique la falta de con- Recursos Naturales de la Universidad Distrital. ducta ética y sirva como precedente para buen comportamiento en el futuro. Investigación § Hacer una notificación pública formal en la § La primera decisión debe ser tomada por el que se detalle la mala conducta con base en editor, quien debe consultar o buscar el ase- las evidencias del proceso de investigación. soramiento del Comité Editorial y el Comité de § Hacer una página de editorial que denuncie de Publicaciones de la Facultad del Medio Am- manera detallada la mala conducta con base biente, según el caso. en las evidencias del proceso de investigación. § Las evidencias de la investigación serán mante- § Enviar una carta formal dirigida a las entidades nidas en confidencialidad. de afiliación institucional de los autores que § Un comportamiento no ético, que el Editor a su vez respaldan o financian el proceso de considere menor, puede ser tratado entre él y investigación. los autores sin necesidad de consultas adicio- § Realizar correcciones, modificaciones o de ser nales. En todo caso, los autores deben tener la necesario retirar el artículo de la publicación oportunidad de responder a las denuncias rea- de la revista, clausurando los servicios de ind- lizadas por comportamiento no ético. exación y el número de lectores de la publica- § Un comportamiento no ético de carácter grave ción e informando a la institución de afiliación se debe notificar a las entidades de afiliación de los autores y a los revisores esta decisión. institucional de los autores o que respaldan la § Realizar un embargo oficial de cinco años al investigación. El editor, en consideración con autor, periodo en el cual no podrá volver a pu- la Universidad Distrital, debe tomar la decisión blicar en la revista. de si debe o no involucrar a los patrocinadores, § Denunciar el caso y el resultado de la inves- ya sea mediante el examen de la evidencia dis- tigación ante las autoridades competentes, en ponible o mediante nuevas consultas con un caso que el buen nombre de la Universidad número limitado de expertos. Distrital se vea comprometido.

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 [ 159 ] Publicación de la Facultad del Medio Ambiente y Recursos Naturales - Proyecto Curricular de Ingeniería Forestal revistas.udistrital.edu.co/ojs/index.php/colfor/index

INSTRUCCIONES PARA LOS AUTORES

La revista Colombia Forestal publica contribucio- del Comité Editorial respecto a la inclusión de las nes originales en diferentes temáticas del campo modificaciones solicitadas al autor. Cuando el ma- forestal y del medio ambiente, con especial énfa- nuscrito es aceptado para publicación, los autores sis en la República de Colombia. La revista está deberán firmar una declaración de originalidad y dirigida a un amplio público a nivel nacional e in- una autorización de los derechos de publicación y ternacional, especialmente a profesionales direc- reproducción del manuscrito y de la inclusión en tamente relacionados con el manejo de recursos bases de datos, páginas web o páginas electróni- naturales renovables. cas, nacionales o internacionales. Cada autor reci- birá tres (3) ejemplares del volumen en el cual se Selección y evaluación de los manuscritos publica su artículo. sometidos para publicación Tipos de artículo El proceso de evaluación de un manuscrito consta de una preselección y revisión general por el Comi- Las contribuciones de los colaboradores de la re- té Editorial, seguida de una evaluación doblemen- vista Colombia Forestal podrán corresponder a te anónima solicitada a pares especialistas en cada uno de los siguientes tipos de artículos: tema. Una vez realizada la evaluación por parte Artículo de investigación: manuscrito que prede los pares académicos, los autores recibirán el senta de manera detallada los resultados originales respectivo concepto, el cual puede ser aceptado, de proyectos de investigación, siguiendo la meto- aceptado con modificaciones menores, aceptado dología científica, los cuales representan aportes con modificaciones mayores o no aceptado. En importantes a las ciencias forestales y del medio aquellos casos en que el manuscrito sea aceptado ambiente. con modificaciones, el autor recibirá también las Artículo de revisión: manuscrito resultado de sugerencias y comentarios realizados por los eva- una investigación en el cual se analizan, sistema- luadores. Los manuscritos que no se ajusten a la tizan e integran los resultados de investigaciones temática de la revista y aquellos que no sigan en publicadas, proporcionando información relacio- su totalidad las instrucciones para los autores serán nada con los avances y las tendencias de desarro- devueltos sin pasar por el proceso de evaluación. llo científico y tecnológico. Los artículos deben Los autores contarán con máximo un mes de presentar una cuidadosa revisión bibliográfica de plazo, a partir del envío de las evaluaciones, para por lo menos 50 referencias, provenientes de ar- hacer los ajustes del caso y enviar de nuevo la ver- tículos científicos en un 70 %, como mínimo. Los sión corregida del manuscrito al editor de la revis- artículos de revisión preferiblemente serán solici- ta, acompañada de una carta explicativa en donde tados por el editor general de la revista a un espe- se detallen los ajustes incorporados. El Comité Edi- cialista del tema. torial verificará la incorporación de los cambios al La revista también podrá incluir una sección de manuscrito y si lo considera pertinente la enviará Notas y Comentarios, con notas de interés técnico de nuevo al par evaluador para su concepto. La sobre conferencias, seminarios, foros, programas decisión final sobre la publicación del manuscrito de investigación, extensión, educación y comen- estará sujeta a la conformidad del par académico y tarios sobre nuevos libros o revistas.

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Instrucciones para preparación de debe ser separado del título principal por medio manuscritos de dos puntos seguidos (:). El primer título debe corresponder al idioma original de la publicación El manuscrito, escrito en español o en inglés, no y debe escribirse en letra mayúscula. El segundo debe exceder de 30 páginas tamaño carta, escritas título debe ser escrito en letra minúscula. Los nom- a doble espacio incluyendo texto, tablas, figuras y bres científicos utilizados en los títulos se deben anexos. El texto debe escribirse en letra Times New escribir en letra minúscula itálica, para los dos tí- Roman, tamaño 11, alineado a la izquierda o sin tulos, además deben incluir el autor del nombre justificar. científico, escrito en letra minúscula normal (por En la primera página del manuscrito se debe ejemplo: Podocarpus oleifolius D. Don ex Lamb.) indicar el título del artículo, los nombres com- Resumen: este aparte debe representar una pletos del autor o autores y en nota al pie de pá- síntesis del trabajo. Es necesario que incluya una gina, el nombre de la institución de afiliación del breve alusión al objetivo de la investigación, la autor, dirección postal y correo electrónico (pre- metodología utilizada, los resultados y la impor- feriblemente institucional). En el pie de página tancia de los hallazgos, en ese mismo orden. Los también se debe indicar el autor encargado de la puntos clave de cada una de las secciones del ar- correspondencia. tículo deben verse reflejados en el resumen. No se Luego del encabezamiento del artículo con los deben utilizar abreviaturas ni citas. respectivos títulos en español e inglés (o inglés y es- Introducción: este texto debe estar limitado al pañol cuando se trate de un manuscrito en inglés), objeto de estudio, la definición del problema, la debe ir un título corto, un resumen en español y justificación del estudio y sus objetivos. Puede pre- un abstract en inglés, de no más de 150 palabras sentarse un breve marco teórico, siempre y cuando para cada uno. También se deben incluir mínimo esté directamente relacionado con el problema de tres y máximo diez palabras clave y keywords, en investigación. lo posible diferentes a las mostradas en el título y Materiales y métodos: en esta sección se debe- que reflejen el contenido del manuscrito y sean rá incluir información asociada con el área donde apropiadas para motores de búsqueda. Las pala- se desarrolla la investigación (localización, infor- bras clave deben ir ordenadas alfabéticamente y mación climática, entre otros). Además, debe in- las keywords deben corresponder en orden a la cluir las técnicas y materiales de trabajo para la traducción de las palabras clave. Se recomienda captura de información y el procesamiento y aná- usar tesauros de ciencias naturales en agricultura, lisis de datos, incluyendo los recursos de software biología, forestería y medio ambiente. utilizados. El contenido principal de los manuscritos de un Resultados: esta sección debe presentar los re- artículo de investigación debe incluir las siguientes sultados obtenidos, con base única y exclusiva- secciones en forma secuencial: Introducción, ma- mente en la metodología planteada. Las tablas y teriales y métodos (incluye área de estudio), resul- figuras asociadas deben ser coherentes a lo escrito tados, discusión, conclusiones, agradecimientos y y responder a los objetivos de la investigación. referencias bibliográficas. En los manuscritos de Discusión: en esta sección se confrontan y ar- revisión no se requiere especificar las secciones de gumentan los resultados del estudio realizado con objetivos, materiales y métodos y resultados. los resultados reportados por otros investigadores Título: presenta de manera concisa el tema tra- en la literatura académica que abarquen la temá- tado en la investigación, no debe exceder 15 pa- tica de análisis. labras y se debe evitar el uso de puntos seguidos Conclusiones: esta sección debe presen- y guiones. En caso de presentar un subtítulo, este tar los principales hallazgos encontrados por la

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investigación, así como las implicaciones de la 1. Artículos de revistas. Apellido del autor, ini- publicación en la temática específica de estudio. cial(es) del nombre. Año entre paréntesis. Título del Agradecimientos: debe presentar de manera artículo. Nombre completo (no abreviado) de la re- sucinta las principales instituciones financiadoras vista, volumen y número (entre paréntesis), rango de del proyecto, entes cooperantes y demás actores páginas. Cuando se trate de dos o más autores, luego que incidieron en el desarrollo de la investigación del apellido e inicial(es) del nombre del primer au- y elaboración del artículo. tor, seguido por una coma se coloca el apellido del Referencias bibliográficas: El formato de Co- segundo autor y la(s) inicial(es) del(os) nombre(s), y lombia Forestal se basa en las normas APA (6ta edi- así sucesivamente, separándolos con comas. ción), con modificaciones tanto para la creación como para la estandarización de citas y referen- Ejemplos: cias bibliográficas en los manuscritos. Las citas en Páez, F.E. (1983). Un nuevo registro de planta para el texto se ordenan cronológicamente cuando se Colombia. Lozania, 5, 32- 46. trata de más de una fuente y deben corresponder Mendoza, H. y Ramírez, B. (2001). Dicotiledóneas en su totalidad a las referencias en la sección de de La Planada, Colombia: Lista de especies. Bio- referencias bibliográficas. La separación entre el ta Colombiana, 2, 123-126. autor y el año se debe realizar mediante el uso de Dey, D., Royo, A., Brose, P., Hutchinson, T., Spe- coma (,) y la separación entre citas se debe hacer tich, M. y Scott, S. (2010). An ecologically based con un punto y coma (;). approach to oak silviculture: a synthesis of 50 years of oak ecosystem research in North Ameri- Ejemplos: ca. Colombia Forestal, 13(2), 201-222. - Según Castro (1945) y González y Ruiz (1996), - … (Castro, 1945, 1975; González y Ruiz, 1996; 2. Libros. Apellido del autor, inicial(es) del(os) Ramírez et al., 2009). nombre(s). Año entre paréntesis. Título del libro. Ciudad: Nombre de la Editorial. Número de pági- Se debe usar et al., para citar publicaciones de nas. Si se trata de un libro colegiado, pero no un más de dos autores y a, b, c, d, etc., para distinguir capítulo específico, como autor se utiliza el nom- entre varios trabajos del mismo autor y año. bre del editor o editores seguido de (ed.) o (eds.). Cuando se trate de dos o más autores, luego del Ejemplos: apellido e inicial del nombre del primer autor, se- - Como mencionan Parrado-Rosselli et al. (2007, guido por una coma se coloca el apellido del se- 2007a, 2007b). gundo autor y la(s) inicial(es) del(os) nombre(s), y - ... (Parrado-Rosselli et al., 2007, 2007a; López y así sucesivamente, separándolos con comas. Ferreira, 2008, 2008a). Ejemplos: Las referencias en la sección de referencias Krebs, J. (1978). Ecological methodology. New York: bibliográficas deben ordenarse alfabéticamen- Harpers y Row, Publisher. 166 p. te según el apellido del primer autor y cronoló- Mahecha, G., Rosales, H., Ruiz, G. y Mota, P. (2008). gicamente para cada autor, o cada combinación Las propiedades mecánicas de la madera de tres es- de autores. En esta sección se deben escribir los pecies forestales. Bogotá: Editorial Manrique. 134 p. nombres de todos los autores, sin usar et al. Los nombres de las publicaciones seriadas deben es- 3. Capítulo dentro de un libro. Apellido del au- cribirse completos, no abreviados. Siga el siguien- tor del capítulo, inicial(es) del(os) nombre(s). Año te formato: entre paréntesis. Título del capítulo. En inicial(es)

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del(os) nombre(s) del editor y apellido (ed. o eds.). diferentes grados de intervención antropogénica Nombre del Libro (pp. seguido del rango de pági- de los bosques de tierra firme del Parque Nacio- nas). Ciudad: Nombre de la Editorial. Cuando se nal Natural Amacayacú, Amazonas-Colombia trate de dos o más autores: luego del apellido e (Trabajo de pregrado, Ingeniería Forestal). Bogo- inicial del nombre del primer autor, seguido por tá: Universidad Distrital Francisco José de Cal- una coma se coloca el apellido del segundo autor das. 90 p. y la(s) inicial(es) del(os) nombre(s), y así sucesiva- Pitman, N. (2000). A large-scale inventory of two mente, separándolos con comas. Amazonian tree communities (Ph.D. thesis) Dur- ham: Duke University, Department of Botany. Ejemplos: 220 p. Suárez, R.L. (1985). La familia Melastomataceae. En M.R. Téllez y L.J. Torres (eds.). Los arboles de 5. Software. Autor(es). Año entre paréntesis. la Costa Atlántica (pp. 187-195). Lima: Editorial Nombre del software. Ciudad: Nombre de la insti- Pulido. tución u organización que desarrolla el software. Prentice, I.C. (2001). The carbon cycle and atmos- ISBN, Dirección URL de contacto. pheric carbon dioxide. En J.T. Houghton, Y. Ding, D.J. Griggs, M. Noguer, P.J. van der Linden, X. R Development Core Team. (2008). R: A langua- Dai, K. Maskell y C.A. Johnson (eds.). Climate ge and environment for statistical computing. Change 2001: The Scientific Basis (pp. 135-237). Vienna: R Foundation for Statistical Computing. United Kingdom-New York: Cambridge Univer- ISBN: 3-900051-07-0, Recuperado de http:// sity Press. www.R-project.org.

4. Documentos de grado. Se debe evitar el uso Figuras y tablas trabajos y tesis de grado. Se recomienda, utilizar y referenciar las publicaciones en revistas arbitradas Las figuras (fotos, mapas, ilustraciones y gráfi- derivadas de dicho trabajo. De ser estrictamente ne- cas) deben incluir en la parte inferior la respec- cesario, estos documentos se deben citar de la si- tiva leyenda numerada en orden secuencial que guiente manera: Apellido del autor, inicial(es) del(os) explique detalladamente el contenido (usar letra nombre(s). Año entre paréntesis. Título del documen- tamaño Times New Roman, 10 puntos). Las figu- to de grado (por ejemplo tesis doctoral, trabajado de ras deben incluir el título de los ejes (con inicial pregrado), seguido del programa de graduación (por mayúscula) centrado y las unidades de medida. La ejemplo Ingeniería Forestal, M.Sc., Ph.D). Ciudad: letra de todas las graficas debe ser Times New Ro- Nombre de la institución que publica o afiliación man, en un tamaño apropiado para impresión. Si institucional del documento. Número de páginas. en cada figura hay más de un panel, utilice letras Cuando se trate de dos o más autores, luego del ape- minúsculas (a, b, c) para designar cada uno. Uti- llido e inicial del nombre del primer autor, seguido lice color en las figuras, recuerde que la publica- por una coma se coloca el apellido del segundo au- ción será online. Envíe las figuras en formato jpg tor y la(s) inicial(es) del(os) nombre(s), y así sucesiva- o .tif con una resolución mínima de 300 dpi y un mente, separándolos con comas. ancho mínimo de 1200 pixeles. Las tablas deben estar acompañadas de la le- Ejemplo: yenda en la parte superior que explique detalla- González-M., R. (2010). Cambios en la distribu- damente el contenido (usar letra tamaño 10), sin ción espacial y abundancia de la palma Bombo- líneas verticales y solo tres líneas horizontales. Las na (Iriartea deltoidea Ruiz & Pav., Arecaceae) en tablas y figura (máximo 5 de cada una) deben estar

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citadas en el texto y si el manuscrito es aceptado por un punto (ejemplo: 0.5, no 0,5), las cifras de para publicación, deben enviarse en archivo apar- los miles se agrupan de a tres, comenzando por la te, una por cada hoja, primero todas las tablas y derecha, con un espacio entre cada grupo, en nú- luego todas las figuras. meros de cinco o más cifras (15 000). Los números En los casos excepcionales en los que se incor- de cuatro cifras se escriben todos juntos (1500, no poren figuras o tablas, tomadas de otra publica- 1 500). Para porcentajes y grados utilice símbolos ción, se debe tener autorización por escrito del(os) (ejemplo: 15 %, no 15 por ciento). propietarios de los derechos de copia y reproduc- Posición geográfica: escriba siempre en minús- ción, así como citar la fuente. La Revista Colom- cula los puntos cardinales (norte, sur, este y oeste), bia Forestal entenderá que todas las figuras y tablas exceptuando cuando se usen las abreviaturas (N, S, son originales y responsabilidad de los autores, E, W). Las coordenadas geográficas se deben con- salvo en los casos que se envíe la notificación es- formar de la siguiente manera: grados (º); minutos crita en la que se certifique lo contrario. Figuras y (’); segundos (’’); latitud (norte, sur o N, S)–grados (º), tablas con cita fuente serán eliminadas en el caso minutos (’), segundos (’’); longitud (este, oeste o E, que los autores no envíen esta certificación. W). Ejemplo: 04°12’11.5” latitud norte–78°24’12” longitud oeste). La altitud geográfica se debe expre- Nomenclatura, abreviaturas, siglas y unidades sar en m de altitud y no en m.s.n.m. o msnm.

Nombres científicos: el nombre completo en Envío latín (género y epíteto) debe mencionarse completamente para cada organismo la primera vez que El(los) autor(es) debe(n) cargar los archi- se aluda en el texto, desde la sección de introduc- vos directamente en el aplicativo: http://revistas. ción, (por ejemplo: Protium heptaphyllum (Aubl.) udistrital.edu.co/ojs/index.php/colfor/about/sub- March.), posteriormente deberá mencionarse tan missions#onlineSubmissions, para lo cual previa- solo la letra inicial en mayúscula del género y el mente deben crear un usuario como autor y seguir epíteto completo (ejemplo: P. heptaphyllum). Se las instrucciones del aplicativo. El archivo de texto debe corroborar la correcta escritura de los nom- debe estar en formato Word y no superar 3 mb; asi- bres en latín, así como los autores; para esto se re- mismo, se debe numerar consecutivamente todas comienda utilizar las bases especializadas como las líneas del manuscrito. Las figuras y tablas de- W3-Trópicos (http://mobot.mobot.org/), The In- ben estar incorporadas al final del manuscrito. Los ternacional Plant Names Index (http://www.ipni. archivos originales de cada figura y tablas en alta org/), The Plant List (http://www.theplantlist.org/). resolución solo se requerirán cuando el manuscri- Abreviaturas: se debe usar letra cursiva en to haya sido aceptado para publicación; en este abreviaturas como e.g. i.e. et al. No utilice cursiva caso, una vez sean solicitados se deben subir en el en los términos sp., cf. y aff., ni en los nombres de aplicativo como ficheros adicionales. los autores. Las siglas y acrónimos se deben describir la primera vez que se mencionen en el tex- Información adicional to (ejemplo: Organización de las Naciones Unidas -ONU); posteriormente, solo se debe usar la sigla Para información adicional o consulta sobre las o el acrónimo. instrucciones a los autores, visite la dirección Unidades de medida: las unidades utilizadas http://revistas.udistrital.edu.co/ojs/index.php/col- deben seguir los siguientes parámetros: Sistema In- for/index o escríbanos a la siguiente dirección de ternacional de Unidades: ha, km, m, cm, mm, h, correo electrónico colombiaforestal.ud@correo. min, s, kg, g. Las cifras decimales deben separarse udistrital.edu.co.

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GUIDELINES FOR AUTHORS

Colombia Forestal publishes original contributions Types of article in forestry, renewable natural resources and the environment, with special emphasis on the Republic Colombia Forestal accepts the following types of of Colombia. The journal is aimed both nationally article: and internationally at professionals involved in the Research Article: This is a manuscript that pre- management of renewable resources. sents in a detailed way the results of original research projects, following scientific methodology Selection and evaluation of manuscripts that also represents an important contribution to forest science or to the area of renewable natural The process of manuscript evaluation involves resources. short listing and general revision by an Editorial Revision Article: This is a manuscript based on Committee followed by evaluation by specialist the results of published or unpublished studies that peers. Peer reviewers will assign a status for each have been integrated to provide information rela- manuscript: approved, approved with some minor ted to a particular theme. The articles must include modifications, approved with major modifications a careful bibliographic revision of at least 50 refe- or not approved. In cases in which a manuscript is rences. Revision articles will preferably have been approved with some modifications the author will solicited by the general editor of the journal to a receive the suggestions and comments made by specialist in the topic. the reviewers. The journal also includes a Notes and Com- The authors will be given a maximum of one ments section, which can include notes of tech- month to make the corrections required including nical interest about conferences, fora, research, the day in which the manuscripts are returned with communication or education programs, as well as the reviewers comments. The revised manuscript reviews of new books or journals. must then be sent to the editor of the journal with a letter explaining the adjustments made. The Edi- Preparation instructions torial Committee will verify incorporation of the changes to the manuscript and if they consider it The manuscript must not exceed 30 (thirty) pages necessary it will be returned to the peer reviewer letter sized, double spaced including the text, ta- for further evaluation. bles, diagrams and appendices. The text must be The final decision on publication of the ma- written in Times New Roman font, size 11 and alig- nuscript will be made by the peer reviewer and ned to the left. the Editorial Committee. If the document is appro- The first page of the manuscript must indicate ved for publication the authors will be required to the title of the article, the full name of the author sign a declaration of originality and an authoriza- or authors with a footnote indicating author affilia- tion of the rights of publication and reproduction tion, postal address and email. In the footnote the of their manuscript, as well as the inclusion of it author for correspondence must be indicated. in databases, web sites or any electronic pages, After the heading of the article with the titles national or international. Each author will receive in Spanish and English, a short running head title three copies of the volume in which their article is must be written, followed by an abstract in Spanish published. and one in English each of which can be up to 150

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words. A minimum of three and a maximum of ten Discussion: interpret the results of the study and key words must be included, preferably different compare with results reported in previously publi- from those used in the title but that also reflect the shed relevant literature. content of the article and that may be appropriate Conclusions: present the main findings of the for search engines. project and the implications for the study area. The main content of all the manuscripts except Acknowledgements: state the institutes that pro- revision articles must have the following sections vided finance for the project along with the indi- arranged in the sequence indicated: Introduction, viduals that helped with the development of the Materials and Methods, Results, Discussion, Con- study and the production of the paper. clusions, Acknowledgements and Bibliographic Bibliographic References: follow the format References. In addition to the appendices, tables laid out in the 6th edition of the APA with some and diagrams must be included. In revision articles modifications. References in the text must be or- it is not necessary to specify the objectives, mate- ganized chronologically and must directly corres- rials and methods or results sections. pond to those cited in the section Bibliographic Title: this should concisely state the subject of the References. study and should not exceed 15 words. Avoid the use of colons and hyphens but if a sub-title is neces- Examples: sary this should be separated from the main title by - According to Castro (1945) and González and Ruiz a colon. The main title should be written in upper- (1996), case and the sub-title in lower-case. Scientific names - (Castro, 1945; González and Ruiz, 1996; Ramírez should be written in lower-case italics and should et al., 2009). include the author written in normal lowercase (for example Podocarpus oleifolius D. Don ex Lamb.). The letters a, b, c, d, etc. must be used to dis- Abstract: the summary must be a short synthe- tinguish different articles by the same author in the sis of the text. This includes a brief mention of the same year. objectives of the research, the methodology, the results and the importance of the findings in that - As mentioned by Parrado-Rosselli et al. (2007, order. The key points of each section must be re- 2007a, 2007b). flected in the summary. Abbreviations and quotes - Parrado-Rosselli et al. (2007, 2007a; López and Fe- should not be used. rreira, 2008, 2008a). Introduction: this should be limited to the objectives of the study, definition of the problem and References must be ordered alphabetically accor- justification for the study. A brief theoretical fra- ding to the last name of the first author and chrono- mework can be given only if it is directly related to logically for each author or combination of authors. the research problem. The names of all the authors must be written. Materials and Methods: include information on The names of journals must not be abbreviated. the geographical area of the study (locality, climatic Use the following format: data etc.). Also include information on the techniques 1. Journal Articles: Last name of the author, ini- utilized, the study material and the method of analy- tial(s) of the name. Year. Title of the Article. Full sis, including which software resources were used. name of the journal, volume and number (in brac- Results: present the results on the basis of the kets): range of pages. When there are two or more methodology indicated in the previous section. Ta- authors, the last name and initial of the name of bles and associated figures should directly respond the first author, must be followed by a comma, and to the objectives of the investigation. then by the initial(s) with period of the name of the

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second author followed by the last name and so author, followed by the last name and so on, sepa- on, using commas to separate them. rating them with commas.

Examples: Examples: Páez, F.E. (1983). Un nuevo registro de planta para Suárez, R.L. (1985). La familia Melastomataceae. En Colombia. Lozania, 5, 32- 46. M.R. Téllez and L.J. Torres (eds.). Los arboles de Mendoza, H. and Ramírez, B. (2001). Dicotiledóne- la Costa Atlántica (pp. 187-195). Lima: Editorial as de La Planada, Colombia: Lista de especies. Pulido. Biota Colombiana, 2, 123-126. Prentice, I.C. (2001). The Carbon Cycle and At- Dey, D., Royo, A., Brose, P., Hutchinson, T., Spetich, mospheric Carbon Dioxide. En J.T. Houghton, Y. M. and Scott, S. (2010). An ecologically based Ding, D.J. Griggs, M. Noguer, P.J. van der Lin- approach to oak silviculture: a synthesis of 50 den, X. Dai, K. Maskell and C.A. Johnson (eds.). years of oak ecosystem research in North Ameri- Climate Change 2001: The Scientific Basis (pp. ca. Colombia Forestal, 13(2), 201-222. 135-237). United Kingdom-New York: Cambrid- ge University Press. 2. Books. Last name of the author, author initial(s). Year. Title of the book. Name of the editorial 4. Senior projects or unprecedented publi- house. City. Number of pages. If it is a collegiate cations. Last name of the author, initial(s) of the book but not a specific chapter, the name of the name(s). Year. Title of the Senior Project or unpre- editor(s) is used as the name of the author followed cedented publication. Type of publication. by (ed.) or (eds.). When there are two or more au- Name of the institution or company that publi- thors the last name and initial of the name of the shes the document. City. Number of pages. When first author, should be followed by a comma fo- there are two or more authors, the last name and ini- llowed by the initial(s) with period of the name of tial of the name of the first author should be followed the second author followed by the last name and by comma, followed by the initial(s) of the name of so on, separating them with commas. the second author with period, followed by the last name and so on, separating them with commas. Examples: Krebs, J. (1978). Ecological methodology. New York: Examples: Harpers and Row, Publisher. 166 p. González-M., R. (2010). Cambios en la distribución Mahecha, G., Rosales, H., Ruiz, G. and Mota, P. espacial y abundancia de la palma Bombona (2008). Las propiedades mecánicas de la made- (Iriartea deltoidea Ruiz & Pav., Arecaceae) en di- ra de tres especies forestales. Bogotá: Editorial ferentes grados de intervención antropogénica de Manrique. 134 p. los bosques de tierra firme del Parque Nacional Natural Amacayacú, Amazonas-Colombia (Traba- 3. Chapter within a book. Last name of the au- jo de pregrado, Ingeniería Forestal). Bogotá: Uni- thor of the chapter, initial(s) of the name(s). Year. versidad Distrital Francisco José de Caldas. 90 p. Title of the chapter, number of pages. Last name of Pitman, N. (2000). A large-scale inventory of two Ama- the editor and initial(s) of the name(s) zonian tree communities (Ph.D. thesis) Durham: (ed). Name of the book. Name of the editorial Duke University, Department of Botany. 220 p. house, City. When there are two or more authors or editors the last name and initial of the name of 5. Software. Author(s). Year. Name of the software. the first author should be followed by a comma, Name of the institution or organization that develo- the initial(s) with period of the name of the second ped the software. City. ISBN. URL address of contact.

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Example: written in italics as should abbreviations e.g. i.e. et R Development Core Team. (2008). R: A language al. Do not use italics with the terms sp., cf. or aff., and environment for statistical computing. nor with the names of authors. Acronyms should Vienna: R Foundation for Statistical Computing. be written in full the first time that they are mentio- ISBN: 3-900051-07-0, recuperado de http:// ned in the text, for example, United Nations (UN), www.R-project.org and thereafter use just the acronym or initials. Units of Measurement: follow the International Figures and tables System of Units: ha, km, m, cm, mm, h, min, s, kg, g. Decimals should be separated by a point (e.g. Figures (photos, maps, illustrations and graphs) 0.5 and not 0,5), while units of thousand should be must include in the reverse side the correspondent separated by a space (e.g. 28 000 and not 28,000). label numbered in sequential order that also exp- For percentages and degrees utilize symbols rather lains content detail (font size 10). Graphs must in- than words (e.g. 15 %, not 15 percent). clude the title of the axis centered (with the initial Geographic position: write north, south, east in capital letter) together with the units of measu- and west in lower-case or use upper-case when rement. The font of all the graphs must be Times using abbreviations (i.e., N, S, E and W). Geogra- New Roman, at an appropriate size for printing. phical coordinates should be written as degrees (º), If in each illustration there is more than one pa- minutes (‘) and seconds (‘’) latitude (north, south nel, lower case (a, b, c) must be used to designate or N, S) followed by degrees (º), minutes (‘) and each one. Use color in illustrations. Send the illus- seconds (‘’) longitude (east, west or E, W), (exam- trations in the following formats: .jpg or .tif with a ple: 04°12′11.5″ north–78°24′12″ west). Altitude minimum resolution of 300 dpi and a minimum should be stated in metres without using the ab- width of 1200 pixels. breviation a.s.l. Tables must be included with the legend explaining in detail the content (font size 10) placed abo- Instructions for submitting the document ve. The table should be without vertical lines and Manuscript may be uploaded using the following with only three horizontal lines. The tables and link: http://revistas.udistrital.edu.co/ojs/index.php/col- illustrations must be quoted in the text and must for/about/submissions#onlineSubmissions. It will be be sent in a different file, one on each sheet, first necessary to create an author user id before con- all the tables and then all the illustrations. tinuing with the instructions. The file must be sent Nomenclature, abbreviations, acronyms and in Word format or something compatible. The fi- units Scientific names: the name in Latin (genus and gures and diagrams must be uploaded as separate specific epithet) must be written completely for each files with their corresponding labels. The original organism the first time it is mentioned in the text (e.g. document with the illustrations will be required Protium heptaphyllum) and thereafter the initial of only after the document has been accepted for its the genus must be written with a capital letter fo- publication. llowed by the complete specific epithet (e.g. P. heptaphyllum). Names in Latin and authors should be Additional information corroborated by referring to specialist databases such as W3-Trópicos (http://mobot.mobot.org/) or The Inter- For additional information or details regarding au- national Plant Names Index (http://www.ipni.org/). thor instructions visit http://revistas.udistrital.edu.co/ Abbreviations: The writing of scientific names ojs/index.php/colfor/index or write to the journal at of plants or animals (genus and species) must be [email protected]

Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 24 No. 1 • Enero-Junio de 2021 [ 168 ] Universidad Distrital Francisco José de Caldas Facultad del Medio Ambiente y Recursos Naturales Colomb. For. Volumen 23 Número 2. Bogotá, D.C. Julio-Diciembre de 2020 ISSN 0120-0739 Publicación semestral

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