Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

FICHA DE EVALUACIÓN ECOLÓGICA DE LAS ISLAS DE SONORA DEL ÁREA DE PROTECCIÓN DE FLORA Y FAUNA ISLAS DEL GOLFO DE CALIFORNIA

Categoría: Área de Protección de Flora y Fauna

Fecha de decreto: 02 de agosto de 19781

Programa de Manejo: 17 de abril de 20012

Superficie: 300,000 3 hectáreas estimadas sólo para la superficie insular.

Estado(s) o Limitada al oeste por la costa de provincia(s): la Península de y al este por las costas de Sonora y Sinaloa.

Ubicación: Se ubica al noroeste de México, dentro del Golfo de California.

Coordenadas Entre los 23°00’00” y 32°00’00” Geográficas Latitud Norte; 106°00’00” a 115°00’00” de Longitud Oeste.

Asentamientos En las islas de la costa de Sonora humanos: no hay población residente4.

Población: En los 13 municipios costeros del Estado de Sonora habitan 1’681,813 personas5.

Ecoregión El área natural protegida (ANP) correspondiente: se localiza en la región Golfo de California6

1 Diario Oficial de la Federación, 1978. DECRETO por el que se establece una zona de reserva y refugio de aves migratorias y de la fauna silvestre, en las islas que se relacionan, situadas en el Golfo de California. 2 SEMARNAT, 2001. AVISO mediante el cual se informa al público en general que la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales ha concluido la elaboración del Programa de Manejo del Area de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, asimismo se da a conocer el Resumen del Programa de Manejo respectivo, el plano de localización y zonificación de dicha área. Diario Oficial, Primera Sección, p: 7-42. 3 Idem 4 INEGI. Resultados definitivos del Censo de Población y Vivienda 2010. Instituto Nacional de Estadística y Geografia, disponible en http://www.censo2010.org.mx 5 Idem 6 Wilkinson T., E. Wiken, J. Bezaury-Creel, T. Hourigan, T. Agardy, H. Herrmann, L. Janishevski, C. Madden, L. Morgan y M. Padilla, 2009. Ecorregiones marinas de América del Norte. Comisión para la Cooperación Ambiental, Montreal, 200 pp.

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Atardecer en la Bahía de Guaymas Isla Tiburón

Cormoran de Brandt (Phalacrocorax penicillatus) Atardecer en Bahía de Bacochibampo Figura 1. Imágenes de islas de Sonora. Fuente: César Hernández Hernández

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INDICE

A. RESUMEN 5

B. FICHA DE EVALUACIÓN ECOLÓGICA 7

C. INTRODUCCIÓN 14

C.1 Características abióticas 15

C.2 Características bióticas 16

C.3 Características Socioeconómicas 18

C.4 Fichas de Evaluación Ecológica (scorecards) y Reportes de Condición de 21 Áreas Marinas Protegidas: el método CCA

D. REPORTE DE CONDICIÓN ECOLÓGICA 2014: ISLAS DE SONORA DEL ÁREA DE PROTECCIÓN DE FLORA Y FAUNA ISLAS DEL GOLFO DE 24 CALIFORNIA

I. Agua: Actividades humanas 24

I. 1. ¿En qué medida influyen las actividades humanas en la calidad y los flujos del 24 agua, y cuáles son los cambios que se observan?

I. Agua: Nutrientes y salud de los ecosistemas 33

I.2 ¿Hasta qué punto las alteraciones en las cargas de nutrientes afectan la salud de 33 los ecosistemas, y cómo están cambiando tales cargas?

I. Agua: Salud humana 38

I.3. ¿En qué medida las condiciones del agua suponen un riesgo para la salud 38 humana, y qué cambios se registran en tales condiciones?

II. Hábitat: Actividades humanas 41

II.4. ¿En qué medida influyen las actividades humanas en la extensión y calidad del 41 hábitat, y cuáles son los cambios que se observan?

II. Hábitat: Extensión y distribución 48

II.5. ¿En qué medida la alteración de hábitats -incluidas modificaciones en la extensión y distribución de los principales tipos de hábitat- afectan la salud de los 48 ecosistemas, y qué cambios se registran en tal alteración?

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II. Hábitat: Contaminantes 52

II.6. ¿Hasta qué punto los contaminantes presentes en el hábitat o en la red trófica 52 afectan los recursos biológicos o la calidad del agua, y qué cambios presentan éstos?

III. Recursos biológicos: Actividades humanas. 56

III.7. ¿En qué medida influyen las actividades humanas en la calidad de los recursos 56 biológicos, y cuáles son los cambios que se observan?

III. Recursos biológicos: Biodiversidad 61

III.8. ¿Cuál es el estado que guarda la biodiversidad y cómo está cambiando? 61

III. Recursos biológicos: Especies explotadas 77

III.9. ¿Cuál es el estado que guardan las especies explotadas y cómo está cambiando? 77

III. Recursos biológicos: Especies clave 83

III.10. ¿Cuál son el estado y las condiciones de las especies clave, y qué cambios 83 presentan?

III. Recursos biológicos: Especies en riesgo 88

III.11. ¿Cuáles son el estado y las condiciones de las especies en riesgo, y qué 88 cambios presentan?

III. Recursos biológicos: Especies exóticas 89

III.12. ¿Cuál es el estado que guardan las especies exóticas y qué cambios presentan? 89

E. REFERENCIAS 96

F. ANEXOS 102

Anexo 1. Listado de islas en las que el personal de la CONANP realiza 102 actividades de monitoreo de las islas de Sonora

Anexo 2. Lista de asistencia al taller de elaboración de la ficha de evaluación 103 ecológica

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A. RESUMEN

El presente documento es el primer reporte de condición que se realiza para las islas que se ubican frente a las costas del Estado de Sonora y forman parte del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, proyecto que se inscribe en el Marco de la Evaluación Conjunta de las Áreas Marinas Protegidas establecidas por la Comisión para la Cooperación Ambiental de Norteamérica (CCA). El 2 de agosto de 1978, se publicó en el Diario Oficial de la Federación, el Decreto que establece una Zona de Reserva y Refugio de Aves Migratorias y de la Fauna Silvestre, en las islas situadas en el Golfo de California7; frente a las costas de los estados de Baja California, , Sonora y Sinaloa. A partir del 7 de junio de 2000, esta zona fue recategorizada como Area de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, conforme al Acuerdo publicado en el Diario Oficial de la Federación, con esa misma fecha8 (Figura 2). Cabe destacar, que la Ley Federal del Mar, equipara a las islas con el territorio continental y otorga, a sus aguas adyacentes, la condición de Mar Territorial de Zona Contigua, de Zona Económica Exclusiva y de Plataforma Continental; no así a las rocas no aptas para mantener la habitación humana o la vida económica propia. Conforme a la Ley Federal del Mar, las islas son extensiones naturales de tierra, que están rodeadas por agua y sobresalen de ésta durante la pleamar, y que se pueden clasificar, por su ubicación geográfica, como continentales, oceánicas e interiores. Las áreas insulares (islas, islotes, rocas e isletas), del Golfo de California, cuyo número asciende a 898, representan aproximadamente el 50% del territorio insular de México.

7 Diario Oficial de la Federación, 1978. DECRETO por el que se establece una zona de reserva y refugio de aves migratorias y de la fauna silvestre, en las islas que se relacionan, situadas en el Golfo de California. 8 SEMARNAT, 2001. AVISO mediante el cual se informa al público en general que la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales ha concluido la elaboración del Programa de Manejo del Area de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, asimismo se da a conocer el Resumen del Programa de Manejo respectivo, el plano de localización y zonificación de dicha área. Diario Oficial, Primera Sección, p: 7-42.

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Figura 2. Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California. Fuente: CONANP.

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B. FICHA DE EVALUACIÓN ECOLÓGICA

Pregunta Resultado I. Agua: Actividades humanas 1. ¿En qué medida influyen las actividades humanas en la calidad y los flujos del agua, y cuáles son los cambios que se observan? ? Durante la discusión, los especialistas señalaron que en las islas ubicadas al sur de Sonora se han incrementado las actividades agrícolas provocando modificaciones en la calidad del agua. Desde 1980 a la fecha, en el área marina aledaña a las islas se han visto aves llenas de aceite, el cual proviene de las embarcaciones que transitan por la región y burbujas de chapopote. En términos generales, los especialistas calificaron el estado del agua dulce de los aguajes como bueno, señalando como ejemplo de ello a las islas Tiburón y Huivulai, en ésta última ha disminuido la presión en el agua por el cierre del camino de acceso; en cambio Isla San Pedro Nolasco fue calificada como superior, ya que los dos aguajes poseen difícil acceso. En el caso de las aguas marinas que se localizan en la zona de influencia del ANP, fueron catalogadas como sin determinar en vista de que no hay suficiente información técnica y científica que permita precisar su estado de conservación. Aunque este tema se revisa nuevamente en las siguientes dos preguntas. En cuanto a la tendencia fue calificada como sin determinar, debido a la ausencia de información técnica o científica que les permitiera establecer una directriz concreta sobre la calidad del agua dulce de los aguajes de las islas. Sin embargo, los especialistas consideraron que el agua dulce en Isla San Pedro Nolasco se encuentra estable, mientras en las islas de Tiburón y Huivulai esta disminuyendo o en deterioro. I. Agua: Nutrientes y salud de los ecosistemas 2. ¿Hasta qué punto las alteraciones en las cargas de nutrientes afectan la salud de los ecosistemas, y cómo están cambiando tales cargas? Los expertos mencionaron que hay evidencia de descargas municipales y agrícolas no controladas que afectan la zona costera (esteros y bahías) en los últimos 15 años. En la Bahía de Guaymas se han observado dragados que modifican los sedimentos, disminuyen la visibilidad de la columna de agua y afectan la pesca. Los especialistas comentaron que los nutrientes y contaminantes se diluyen por las corrientes del Golfo de California, aunque en algunas zonas con islas con barras arenosas, el impacto puede ser significativo y la comunidad bentónica puede ser sepultada por los sedimentos, lo cual provoca zonas anóxicas, acidificación, eutrofización y mareas rojas. Todo esto sucede en la zona intermareal, pero afecta a las aves que anidan o residen o cruzan las islas, también son afectados los roedores que se alimentan en las zonas intermareales. Por lo anterior, los especialistas decidieron calificar el estado general del ANP como bueno. Aunque las islas Alcantraz, Lobos y del estero Santa Cruz fueron calificados como aceptables. Las islas de la Bahía San Francisco (de la Gringa hasta Santa Catalina), Huivulai e islas de la Bahía de Guaymas fueron calificadas como deficientes, así como la Isla Tobari donde se han registrado descargas por aproximadamente 12,000 toneladas de Nitrato al año, afectando seriamente a los manglares, entre otros ecosistemas. La tendencia en general fue calificada como en deterioro, como ejemplo de esto señalaron las islas de Masocari, Alcantraz, Lobos, del estero Santa Cruz y las islas de la Bahía de Guaymas. Los

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Pregunta Resultado expertos explicaron que no hay información técnica o científica suficiente que les permitierá vislumbrar la tendencia a mediano plazo que tendrán las islas de la Bahía de San Francisco, aunque para las islas de Huivulai y Tobari consideraron que su tendencia esta mejorando. I. Agua: Salud humana 3. ¿En qué medida las condiciones del agua suponen un riesgo para la salud humana, y qué cambios se registran en tales condiciones? ? Los especialistas señalaron que en Bahía Kino se registró un caso de intoxicación de personas por comer callos, después de una marea roja. Admitieron que no hay información acerca de la calidad del agua de los aguajes que se ubican en las islas, y desconocen si hay metales pesados, pero no se han registrado animales muertos cerca de ellos. Los expertos reiteraron que no hay suficiente información técnica y científica que les permita evaluar correctamente la calidad del agua dulce de los aguajes de las islas, por lo que decidieron catalogar el estado como sin determinar. En el caso del agua marina de la zona de influencia, los expertos comentaron que se hay registros de mareas rojas en los alrededores de algunas de las islas. La tendencia fue definida como sin determinar, por la ausencia de información de la calidad de agua de los aguajes. Sin embargo, la tendencia de las aguas oceánicas y costeras de la zona de influencia del ANP fueron calificadas como disminuyendo o en deterioro, pues consideraron que la concentración de los contaminantes va a aumentar en los próximos años, debido al incremento de las actividades antropogénicas en la región como la agricultura, camaronicultura y descargas municipales por el crecimiento urbano. II. Hábitat: Actividades humanas 4. ¿En qué medida influyen las actividades humanas en la extensión y calidad del hábitat, y cuáles son los cambios que se observan? Durante el proceso de reflexión de los especialistas mencionaron que Isla Alcatraz es visitada por turistas constantemente, quienes extraen flora y fauna silvestre y contaminan con basura, aunque esto ocurre solo a las orillas de la isla. En cambio en Isla Tiburón no hay actividades pecuarias, el uso de los caminos no tienen un impacto significativo ya que su uso es restringido, la cacería del borrego cimarrón se realiza con reglas claras de bajo impacto. Desde hace más de 30 años, ya no se lleva a cabo la extracción de guano en varias islas, pero hay colecta de huevos de aves marinas en Isla Patos. El uso de las islas por parte de los pescadores ha disminuido, sin embargo se ha incrementado el turismo. En este sentido, los expertos definieron en general el estado del ANP como bueno, como ejemplo señalaron las islas San Jorge y San Esteban, porque encontraron basura en sitios muy localizados. No obstante, Isla Tiburón fue calificada como superior, dado que consideran que el impacto de los caminos es mínimo con respecto a la superficie total de la isla (1,200 km2), el uso de esos caminos es bajo (24 veces al año), no presenta ganado y ninguna otra actividad que altere el estado de conservación del sitio. También fue calificado como superior el estado de Isla San Pedro Nolasco. Las islas Lobos, Masocari, Alcatraz, San Esteban y de la Bahía San Francisco fueron calificados como aceptables, en vista de que presentaron basura, redes pesqueras olvidadas y tienen impactos generados por el turismo. Isla Pájaros presenta grasa en los fondos blandos de la zona intermareal y

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Pregunta Resultado basura en las orillas de la isla, por lo que fue catalogada como deficiente al igual que las islas de la Bahía de Guaymas. Los participantes consideraron la tendencia para todas las islas de Sonora como estable, ya que la mayoría de ellas no tienen cambios significativos o impactos fuertes durante largo tiempo, como ejemplo señalaron las islas de Alcatraz, San Pedro Nolasco y las islas de la Bahía de Guaymas. Por otra parte, indicaron que las islas San Jorge, San Esteban, Huivulai y Patos su tendencia esta mejorando. Sin embargo, Isla Tiburón fue calificada como en deterioro, debido a que hay apertura de nuevos caminos, uso de cuatrimotos y camionetas todo terreno entre los meses de octubre a marzo de cada año. II. Hábitat: Extensión y distribución 5. ¿En qué medida la alteración de hábitats -incluidas modificaciones en la extensión y distribución de los principales tipos de hábitat- afectan la salud de los ecosistemas, y qué cambios se registran en tal alteración? Los ecosistemas insulares del Golfo de California, tienen una relación muy estrecha de conectividad con el ambiente marino. Algunos autores como Polis lo han denominado un subsidio del mar a la tierra, a través de especies como las aves marinas, los murciélagos pescadores, algunos invertebrados y reptiles, quienes consumen su alimento en el mar, e importan esa energía al ecosistema insular. Por lo que cualquier impacto que ocurre en las aguas aledañas de las islas (dentro del ámbito de las zonas de alimentación de dichas especies) puede provocar un efecto en cascada en los ecosistemas insulares.

Los expertos mencionaron que se han dragado 12 mil hectáreas de estuarios en los últimos 10 años, provocando modificaciones significativas en los hábitats. Las redes de arrastre pesquero afectan los sustratos, pero se desconoce que tan cerca ocurre de las islas. Durante el proceso de limpia de pescado y camarón, los pescadores contaminan la zona intermareal de las islas provocando áreas anóxicas. El efecto de las descargas agrícolas en los afloramientos de plancton altera las cadenas tróficas, y en ocasiones las descargas de las granjas camaronícolas contribuyen en la aparición de las mareas rojas. Las aves y lobos marinos son afectados por la pesca de pelágicos menores, dado que son su fuente de alimento.

Los especialistas determinaron el estado general de las islas como bueno y señalaron como ejemplos las islas Alcatraz y Tiburón, para esta última mencionaron que han ido creciendo los impactos relacionados a la actividad cinegética, y se ha reducido la participación de la comunidad Com caac en el monitoreo de dichas actividades. No obstante, Isla Huivulai fue calificada como deficiente, debido a que las dunas están cubiertas por zacate buffel y presentaron modificaciones en su estructura por diversas actividades.

La tendencia fue calificada como en rápido deterioro en términos generales para las islas de Sonora, como ejemplo señalaron Isla Tiburón. II .Hábitat: Contaminantes 6. ¿Hasta qué punto los contaminantes presentes en el hábitat o en la red trófica afectan los recursos biológicos o la calidad del agua, y qué cambios presentan éstos?

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Pregunta Resultado Durante la discusión los participantes indicaron que no hay evidencia de metales pesados en las islas, sin embargo en islas de barra como El Tobari, hay registros de impacto por contaminantes. No se ha logrado la reforestación de mangles por el efecto de los contaminantes (metales traza), y esto lo consideraron como grave. Mencionaron que han visto poca contaminación por basura y plástico en todas las islas. En Isla Tiburón no se ha detectado evidencia de contaminantes en los aguajes, pero en otras islas se han encontrado metales pesados en los huevos de aves marinas, y se han registrado plaguicidas organoclorados en balanos. En general, los expertos decidieron calificar el estado para las islas de Sonora como bueno, dado que hay poca contaminación por basura y plástico. Las islas de barrera que están cercanas a la costa, como las de la Bahía de Guaymas fueron consideradas como aceptables. Los especialistas señalaron que la tendencia en términos generales esta en deterioro o disminuyendo, dado que hay fuentes de contaminantes en el agua marina aledaña a las islas por el incremento en el número de embarcaciones, las descargas por agricultura y camaronícolas, generando un aumento de organoclorados (como el Endosulfán) en la zona. III. Recursos biológicos: Actividades humanas. 7. ¿En qué medida influyen las actividades humanas en la calidad de los recursos biológicos, y cuáles son los cambios que se observan? Los participantes sugirieron que las aves y lobos marinos se han visto afectados por varias artes de pesca. La introducción de especies exóticas en las islas han provocado la extinción de diversas especies endémicas. Las pesquerías afectan a las aves y lobos marinos, dado que se alimentan de varias de las especies con valor comercial. Los expertos señalaron que se extraen alrededor de 400,000 toneladas/año de diversos productos pesqueros. Las pesquerías han incrementando en el tiempo, provocando alteraciones en los flujos de materia orgánica y energía de los ecosistemas. También señalaron que han observado disminución en el volumen y talla de los productos pesqueros a través del tiempo. El esfuerzo pesquero en los años 50’s se focalizó en los tiburones, pero las especies de mayor talla como el Marlin, han desaparecido o disminuido en la región. Los expertos señalaron el estado de las islas de Sonora como aceptable en lo general, sin embargo hay algunos casos donde no se da ese estado. En Isla Alcatraz han sido afectados los sitios de anidación de mérgulos, aunque se aprecia la recuperación de la especie. En Isla Huivulai fue clasificada como disminuyendo, dado que presenta serias afectaciones en las poblaciones naturales. En vista de que las aves y los lobos marinos se ven afectados por las diversas pesquerías, se consideró el estado como deficiente. En términos generales para las islas de Sonora, los expertos consideraron su tendencia como estable, pero es disminuyendo o en deterioro para varias especies de aves y lobos marinos, y reptiles; sin determinar para las especies micro-endémicas. III. Recursos biológicos: Biodiversidad 8. ¿Cuál es el estado que guarda la biodiversidad y cómo está cambiando? Las islas presentan procesos de migración, donde las especies continentales invaden los territorios insulares. Las especies mico-endémicas han desaparecido en varias de las islas como son los: ratones, aves, insectos y murciélagos. Hay islas donde las poblaciones de reptiles han cambiado y

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Pregunta Resultado se han visto afectadas por impactos humanos. Los expertos indicaron que las islas de Sonora se encuentran en un estado superior, basado en la condición que presentan los vertebrados, invertebrados y plantas. Pero las islas Huivulai y San Vicente fueron calificadas como aceptable. La tendencia en general fue calificada como estable. En el caso de la Isla Huivulai la tendencia fue considerada como mejorando, pero las islas oceánicas fueron calificadas en deterioro o disminuyendo por los efectos que tienen las pesquerías en las poblaciones de aves como en Isla San Pedro Mártir. Las islas Alcatraz y San Vicente fueron calificadas como en deterioro por la disminución de nidos. Por último, los expertos comentaron que para la medición de la biodiversidad se debe medir la estructura (riqueza, abundancia, índices de diversidad) y la funcionalidad, la cual puede ser medida a través de gremios o por la interacción entre las especies. La desaparición de una especie puede no tener un impacto significativo en una comunidad. III. Recursos biológicos: Especies explotadas 9. ¿Cuál es el estado que guardan las especies explotadas y cómo está cambiando? ? Durante el taller, los expertos definieron como especies explotadas a: el lobo marino (Zalophus californianus californianus), los huevos de tortugas, los reptiles, el borrego cimarrón (Ovis canadensis), el venado bura (Odocoileus hemionus sheldoni) y las plantas medicinales. El personal de la CONANP señaló que no han encontrado a nadie colectando reptiles en las islas durante el desarrollo de sus actividades de monitoreo. Desde 2007, la CONANP monitorea los reptiles, no han detectado cambios en sus poblaciones. En Isla San Pedro Nolasco, las poblaciones de los lobos marinos están decreciendo y se desconoce el motivo. Los expertos señalaron que el estado, en términos generales, para las especies explotadas es bueno, como ejemplo indicaron que los lobos marinos han sido utilizados como carnada durante las actividades pesqueras. La tendencia fue calificada como sin determinar para las especies explotadas, debido a que no existe información técnica y científica para todas las especies que permita evaluarlas en su conjunto. Los especialistas señalaron que es importante que se evaluen aquellos grupos para los que no existe información (ejemplo los patos). En Isla Tiburón el autoconsumo de huevos de tortuga es estable, así como la caza de borrego cimarrón. III. Recursos biológicos: Especies clave 10. ¿Cuáles son el estado y las condiciones de las especies clave, y qué cambios presentan? Durante el taller fueron definidas como especies claves: el lobo marino (, los bobos cafés (Sula leucogaster) y de patas azules (Sula nebouxii nebouxii), las gaviotas de patas amarillas (Larus livens), el pelicano café (Pelecanus occidentalis), el mérgulo de Craveri (Synthliboramphus craveri) , ballenas, los endémicos como el murciélago pescador (Myotis vivesi), los micro-endémicos (iguanas y roedores), las plantas columnares (cardón), el coyote (Canis latrans), el mapache (Procyon lotor), el gato montés (Lynx rufus), el venado bura (Odocoileus hemionus) y otros mamíferos pequeños.

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Pregunta Resultado Durante la exposición de opiniones, los expertos sugirieron que el monitoreo biológico debe realizarse en comunidades clave o especies primarias que sostengan, o sean responsables, de un conjunto de especies como es el caso de la vegetación (cardones o especies con semilla) o mamíferos pequeños que sostienen a los grandes depredadores o reptiles. En el caso del murciélago pescador existen datos históricos sobre su existencia en la zona, pero durante los monitoreos recientes no se ha visto. En ausencia de información para todas las especies, sugirieron que se revise el estado de cada una. Los especialistas definieron el estado en general para las especies clave como bueno. Las especies de las Islas Tiburón y Alcatraz fueron consideradas en estado superior. No obstante, hay otras especies para las cuales sólo existen registros históricos como el murciélago pescador. Las aves marinas y reptiles de las islas San Esteban, San Pedro Nolasco y de la Bahía San Francisco fueron calificadas como estables. La tendencia en términos generales para las especies clave fue calificada como estable, pese a que en el caso de los lobos y aves marinas fueron catalogadas como en deterioro. Para el caso de las aves y reptiles en islas como San Esteban, San Pedro Nolasco y las de la Bahía San Francisco, presentan una tendencia estable.

III. Recursos biológicos: Especies en riesgo 11. ¿Cuáles son el estado y las condiciones de las especies en riesgo, y qué cambios presentan? Na En el caso de esta pregunta el grupo de expertos que participaron durante el taller decidieron que No Aplica. Debido a que al revisarse el texto que contempla los elementos que deben considerarse para responder esta pregunta, se corroboró que en esta sección del ANP no cuenta con ninguna de las especies enlistadas como especies amenazadas, cuya conservación constituye una preocupación común en América del Norte. La lista fue elaborada por Canadá, Estados Unidos y México, a través de la Comisión de Cooperación Ambiental. Las especies de preocupación común son: la tortuga laúd (Dermochelys coriacea), tortuga de carey (Eretmochelys imbricata), tortuga lora (Lepidochelys kempii), tortuga prieta o verde del Pacífico (Chelonia mydas agassizii), tortuga caguama (Caretta caretta), ballena franca boreal (Eubalaena glacialis), ballena franca del Pacífico norte (E. japónica), ballena gris (Eschrichtius robustus), ballena jorobada (Megaptera novaeangliae), orca (Orcinus orca), ballena azul (Balaenoptera musculus), lobo fino de Guadalupe (Arctocephalus townsendi), nutria marina (Enhydra lutris), vaquita (Phocoena sinus), pardela pata rosada (Puffinus creatopus), albatros de cola corta (Phoebastria albatrus) y mérgulo de Xantus (Synthliboramphus hypoleucus). III. Recursos biológicos: Especies exóticas 12. ¿Cuál es el estado que guardan las especies exóticas y qué cambios presentan?

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Pregunta Resultado Durante el taller fueron definidas como especies exóticas9 a: zacate buffel (Pennisetum ciliare), las ratas negras (Rattus rattus), el gato doméstico (Felis catus), el ratón casero (Mus musculus), el pino salado (Tamarix aphylla), el eucalipto y la palma datilera (Phoenix dactylífera). Los expertos señalaron que el estado de las expecies exóticas es bueno, dado que se están realizando acciones para controlarlas y erradicarlas en diferentes islas. En el caso de las islas Tiburón y Pájaros fueron calificadas como superior, dado de que el zacate buffel está controlado. Los especialistas sugirieron que para aquellas islas con especies invasoras masivas deberían ser monitoreadas continuamente por ser focos rojos. La tendencia en general fue calificada como en deterioro, si bien es cierto se realizan acciones para erradicar las especies exóticas, hace falta aún más trabajo para lograr que mejoren los hábitats de las islas.

9 De acuerdo con la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN), una especie invasora es aquella especie exótica o traslocada que ha sido introducida accidental o intencionalmente fuera de su distribución natural, y que tiene la capacidad de colonizar, invadir y persistir, y su introducción y dispersión amenazan la diversidad biológica, causando daños al ambiente, a la economía y a la salud humana. Las especies invasoras son introducidas por el hombre de manera intencional o accidental en nuevas áreas geográficas.

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C. INTRODUCCIÓN

El Golfo de California también es conocido como Mar Bermejo o Mar de Cortés, y se ubica en el noroeste de México. El límite norte del golfo es la desembocadura del Río Colorado, para definir su límite sur se han puesto varios criterios, el más aceptado se define como una línea imaginaria que se extiende desde Cabo San Lucas, B.C.S. hasta Cabo Corrientes en Jalisco. La longitud del Golfo de California es de aproximadamente 1,600 km. Tiene una anchura máxima, cercana a los 205 km, a la altura de la ciudad de La Paz, Baja California Sur, y una mínima de 85 km, a la altura de la Isla Tiburón. Su superficie marina (incluyendo la de las islas), se estima en 283,000 km2, aunque este dato varía dependiendo del autor consultado, así como del número y tipo de islas que éstos tomaron en cuenta para su cálculo10. Dentro de estos límites, el Área Natural Protegida (ANP) incluye 898 islas, que corresponden a todos los accidentes insulares en sus diferentes tipos; de ellas tan sólo 309 tienen nombre. Debido a que no se cuenta con datos de muchas de las islas, a la fecha, se desconoce la superficie total exacta, que tiene el área protegida. Sin embargo, es posible afirmar, con base en la información existente, que ésta tiene una extensión aproximada de 300,000 hectáreas11. El personal de la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (CONANP) responsable de proteger y administrar el ANP en Sonora, tiene registradas 244 islas en la región, destacando por su tamaño y biodiversidad las islas de: Tiburón, San Esteban, Alcatraz, Patos, San Pedro Nolasco, San Pedro Martír, San Jorge, Lobos y Huivulai, entre otras (comunicación personal12). En el anexo 1 se enlistan las 34 islas donde el personal de la CONANP realiza periodicamente actividades de monitoreo. Por otra parte, el Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California cuenta con los siguientes reconocimientos nacionales e internacionales: 1. Ecoregión: Golfo de California13 2. Área de Importancia Global para la Conservación de las Aves en México de BirdLife International: Isla Alcatraz (2009). 3. MaB UNESCO: Reserva de Biosfera Islas del Golfo de California (1995)14 4. Lista de Patrimonio Mundial de la UNESCO: Islas y Áreas Protegidas del Golfo de California (2005), incluye 244 islas e islotes y zonas litorales y marinas del Golfo de California,

10 La CONANP decidió establecer cuatro oficinas administrativas ubicadas en los estados de Baja California, Baja California Sur, Sonora y Sinaloa, para manejar el Area de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, dada su extensión y complejidad en el manejo. 11 SEMARNAT, 2001. AVISO mediante el cual se informa al público en general que la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales ha concluido la elaboración del Programa de Manejo del Area de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, asimismo se da a conocer el Resumen del Programa de Manejo respectivo, el plano de localización y zonificación de dicha área. Diario Oficial, Primera Sección, p: 7-42. 12 M. en C. Ana Luisa Figueroa Carranza, Directora del APFF Islas del Golfo de California, Sonora de la CONANP. 13 Wilkinson T., E. Wiken, J. Bezaury-Creel, T. Hourigan, T. Agardy, H. Herrmann, L. Janishevski, C. Madden, L. Morgan y M. Padilla, 2009. Ecorregiones marinas de América del Norte. Comisión para la Cooperación Ambiental, Montreal, 200 pp. 14 Información disponible http://www.conanp.gob.mx

14 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

comprendidos en 12 elementos o componentes que son áreas naturales protegidas decretadas hasta entonces15. 5. Convención Ramsar: Isla San Pedro Mártir número 1359 (02 de febrero de 2004), Complejo Lagunar Bahía Guásimas-Estero Lobos número 1790 y Sistema Lagunar Agabampo- Bacorehuis-Río Fuerte Antiguo número 1797 (2 de febrero de 2008), Canal del Infiernillo y esteros del territorio Com caac (Xepe Coosot) (27de noviembre de 2009), Bahía San Jorge número 1983 (02 de febrero de 2010), Estero El Soldado número 1982 (02 de febrero de 2011) y Humedales de la Laguna La Cruz (2 febrero de 2014)16.

C.1 Características abióticas17

El Golfo de California, cuya formación se estima inició hace cuatro o cinco millones de años, está compuesto por una serie de cuencas producidas por la separación de la Península de Baja California del continente. La diferencia de profundidades a lo largo del golfo es notable. En su cabecera, las aguas son someras debido a la acumulación de sedimentos provenientes, principalmente del Río Colorado; mientras que en la boca sobrepasa los 3,600 m de profundidad. En las costas de Sonora y Sinaloa, la pendiente de la plataforma marina es suave y la amplitud de las mareas es extensa en la cabecera.

Con base en sus características geomorfológicas, las islas del Golfo de California se encuentran dentro de la Región Montañosa de Baja California. Son áridas y abruptas, con costas de formas irregulares, escarpadas y con acantilados de altura variable; sus playas son rocosas, aunque algunas son de arena, grava y cantos rodados. Alrededor de muchas de las islas existen fondeaderos naturales (ancladeros), protegidos totalmente contra los vientos.

Las aguas aledañas a las islas forman parte de uno de los mares con mayor productividad primaria del planeta. Los vientos que cambian estacionalmente de dirección y las fuertes mareas causadas por el perfil del fondo marino, son los causantes de que se formen fuertes surgencias (afloramiento de aguas profundas ricas en nutrientes), que provocan incremento en el plancton.

15 Idem 16 Idem 17 SEMARNAT, 2001. AVISO mediante el cual se informa al público en general que la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales ha concluido la elaboración del Programa de Manejo del Area de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, asimismo se da a conocer el Resumen del Programa de Manejo respectivo, el plano de localización y zonificación de dicha área. Diario Oficial, Primera Sección, p: 7-42.

15 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

C.2 Características bióticas18

Las islas del Golfo de California son reconocidas internacionalmente como uno de los ecosistemas insulares en buen estado de conservación. Entre los principales atributos ecológicos que determinan la importancia de la zona, se encuentran:

a) El alto número de endemismos en varios grupos taxonómicos, principalmente de cactáceas, reptiles y mamíferos.

b) La presencia de numerosas e importantes colonias reproductoras de aves marinas.

c) La presencia de numerosas colonias reproductoras de lobo marino de California (Zalophus californianus).

d) Su importancia como sitios de descanso de aves durante su migración; como ocurre en algunas islas ubicadas frente a la Península de Baja California, así como en las islas del sur de Sonora y Sinaloa.

e) La presencia de ecosistemas "tipo" en buen estado de conservación ecológica, como es el caso de Isla Tiburón, donde se encuentra una de las zonas del Desierto Sonorense mejor conservadas.

f) Su alto grado de vulnerabilidad a los impactos ocasionados por las actividades humanas.

Vegetación19

Las islas del Golfo de California se incluyen dentro del ecosistema Desierto Sonorense. Las principales islas y toda la costa del golfo cercana a ellas, se encuentran dentro del área fitogeográfica conocida como “Desierto Sarcocaulescente”. Al año 2000, se habían registrado 665 especies de plantas registradas para las islas, 28 especies y subespecies son endémicas a las islas. Asimismo, están presentes 13 especies amenazadas, raras y sujetas a protección especial.

Algunas de las islas con esteros o bahías protegidas, presentan un manglar bajo, y aquellas que presentan playas arenosas se desarrolla la vegetación de dunas costeras, lo cual protege al suelo de la erosión como en la Isla Huivulai, en las costas de Sonora. Este tipo de vegetación está formado por pastos y asociaciones de plantas con una alta resistencia a la salinidad, llamadas halófitas.

18 Idem 19 Idem

16 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Fauna

Los insectos son, probablemente, el grupo más diverso de invertebrados en las islas, ya que tienen una gran capacidad de adaptación a ambientes muy variados y sus necesidades de alimento y espacio son mínimas, comparadas con las de otros organismos superiores. Este grupo de animales es importante por ser un recurso alimenticio para los reptiles, aves y mamíferos. Un reducido porcentaje son especies acuáticas y semiacuáticas y viven dentro o en las orillas de las lagunas costeras o esteros20.

El grupo de los reptiles sobresale del resto de vertebrados terrestres de las islas por su alto nivel de endemismos. Se han reportado 115 especies de reptiles en estas islas, la mayoría de ellas son lagartijas (incluyendo a las iguanas), serpientes y tortugas; 48 de esas especies son endémicas (41.7%), que representan cerca de 10% de la diversidad herpetológica de México. Asimismo, 25 de las especies de reptiles presentes en las islas, equivalente a un 25.8% del total, se encuentran bajo las categorías de peligro de extinción, amenazadas y sujetas a protección especial de acuerdo a la NOM-059-SEMARNAT-201021.

Comparados con los reptiles y las aves, los mamíferos son el grupo menos diverso en las islas. Entre ellos, el grupo mejor representado es el de los roedores, el cual incluye especies exóticas. Hay mamíferos medianos y grandes como la liebre (Lepus alleni), el cacomixtle o babisuri (Bassariscus astutus insulicola), el coyote (Canis latrans) y el venado bura (Odocoileus hemionus), entre otros22.

En las islas del golfo existen importantes colonias de lobos marinos de California (Zalophus californianus). En la segunda mitad de los ochenta, en todo el Golfo de California se conocían alrededor de 40 loberas: 13 de reproducción con el 93% de la población; el resto se repartía en 14 áreas no reproductivas, cuatro de apareamiento y nueve paradores. El tamaño de la población fue estimado en unos 30,000 individuos, que representa el 24% de la población de esta especie en México en 2000. Las loberas más importantes se localizaron en las islas San Esteban, San Jorge, Angel de la Guarda y San Pedro Mártir.

En estas islas se han registrado 154 especies de aves terrestres que representan 30 familias. Del total de especies de aves terrestres, playeras y marinas, 50% son migratorias. Existen, por lo menos 45 especies de aves terrestres migratorias reportadas en las islas. Existen

20 SEMARNAT, 2001. AVISO mediante el cual se informa al público en general que la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales ha concluido la elaboración del Programa de Manejo del Area de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, asimismo se da a conocer el Resumen del Programa de Manejo respectivo, el plano de localización y zonificación de dicha área. Diario Oficial, Primera Sección, p: 7-42. 21 SEMARNAT, 2010. NORMA Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010, Protección ambiental-Especies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo. Diario Oficial, Segunda Sección, 77p. 22 SEMARNAT, 2001. AVISO mediante el cual se informa al público en general que la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales ha concluido la elaboración del Programa de Manejo del Area de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, asimismo se da a conocer el Resumen del Programa de Manejo respectivo, el plano de localización y zonificación de dicha área. Diario Oficial, Primera Sección, p: 7-42.

17 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California aproximadamente 56 especies de aves marinas23, de las cuales 18 se reproducen en las islas del Golfo de California; 26 son migratorias; 10 son residentes y seis son cuasiendémicas.

C.3 Características Socioeconómicas

Modalidades de dominio24: La mayoría de las islas del Golfo de California son propiedad de la Nación, excepto en ciertos casos que tienen otras modalidades de propiedad: ejidal, comunal o privada. Como ejemplo tenemos a: Carmen, Cerralvo, San José, Macapule, Vinorama, así como Huivulai (Sonora) con modalidad privada; Espíritu Santo bajo la modalidad ejidal e Isla Tiburón (Sonora) bajo la modalidad comunal.

Población25: la población de los 13 municipios costeros asciende a 1’681,813 habitantes, los cuales tinen influencia directa e indidrecta en la conservación de las islas que se ubican frente a la costa de Sonora, a través del desarrollo de diferentes actividades económicas que se realizan en la región como la agricultura, ganadería, acuicultura, pesca, turismo y desarrollo urbano, entre otros (Tabla 1).

Tabla 1. Distribución de la Población en los 13 municipios costeros en Sonora

No. Municipio No. habitantes 1 San Luis Río Colorado 178,380 2 Puerto Peñasco 56,756 3 Caborca 81,309 4 Pitiquito 9,468 5 Hermosillo 715,061 6 Guaymas 149,299 7 Empalme 54,131 8 San Ignacio Río Muerto 6,860 9 Bacum 20,892 10 Cajeme 298,625 11 Benito Juárez 22,009 12 Etchojoa 9,710 13 Huatabampo 79,313 Total 1’681,813 Fuente: INEGI.

23 Se consideran aves marinas a aquellas que dependen de recursos marinos para su alimentación. 24 Diario Oficial de la Federación, 2001. AVISO mediante el cual se informa al público en general que la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales ha concluido la elaboración del Programa de Manejo del Area de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, asimismo se da a conocer el Resumen del Programa de Manejo respectivo, el plano de localización y zonificación de dicha área. 25 INEGI. Resultados definitivos del Censo de Población y Vivienda 2010. Instituto Nacional de Estadística y Geografia, disponible en http://www.censo2010.org.mx

18 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

A continuación se describen las Unidades de Gestión Ambiental Costera definidas para el Estado de Sonora en el Ordenamiento Ecológico Marino del Golfo de California26 27.

Unidad de Gestión Interacciones Nombre Ubicación Conservación Pesca Turismo Ambiental predominantes Costera  Alta biodiversidad  Distribución  Observación  Asociada  Pesca Limita con de aves marinas y de de mamíferos principalmente a la industrial de el litoral del macroalgas marinos y aves actividad agrícola del camarón y de estado  Distribución  Servicios para valle de Caborca y a la Puerto corvina y en UGC7 Sonora de especies y deportes presencia de Peñasco menor de Puerto poblaciones en riesgo acuáticos desarrollos urbanos proporción de Peñasco a y prioritarias (tiburón  Centros entre los que destacan pelágicos Caborca peregrino, tiburón naúticos y Caborca y Puerto menores ballena y tiburón marinas Peñasco. blanco)

 Captura incidental de especies  Alta en riesgo durante productividad pesca ribereña. Limita con primaria y  Pesca  Uso de las el litoral de biodiversidad industrial de islas para el Cabo  Distribución camarón, de establecimiento de  Observa Tepoca de aves marinas corvina y de campamentos Puerto ción de (poco  Distribución pelágicos temporales, Libertad y mamíferos UGC8 más 70 km de especies y menores generando problemas Tiburón marinos, tortugas al norte de poblaciones en riesgo  Pesca de contaminación, norte y aves Puerto y prioritarias (tortuga ribereña de introducción de Libertad) al golfina, tiburón camarón y especies exóticas y norte de Isla peregrino, tiburón escama perturbación de flora Tiburón ballena y tiburón y fauna. blanco, y la ballena  Impactos azul) provocados por la pesca de arrastre sobre el fondo marino.  Alta  Pesca  Impacto de la  Observa Litoral del biodiversidad ribereña de pesca de arrastre en el ción de Canal del norte de Isla  Distribución camarón, de fondo marino y captura mamíferos Infiernillo- Tiburón de aves marinas escama y de incidental de especies UGC9 marinos, tortugas La hasta 40 km  Distribución calamar y en en riesgo. y aves Colorada al norte de de especies y menor  Uso de las  Puertos Guaymas poblaciones en riesgo proporción de mismas especies y naturales y prioritarias (tortuga jaiba espacios por

26 SEMARNAT, 2006. ACUERDO por el que se expide el Programa de Ordenamiento Ecológico Marino del Golfo de California. Secretaria de Medioa Ambiente y Recursos Naturales. Diario Oficial, Segunda Sección. 27 El Ordenamiento Ecológico Marino del Golfo de California es un instrumento de la política ambiental, a través del cual gobierno y sociedad construyen de manera conjunta un proceso de planeación regional en el que se generan, instrumentan y evalúan las políticas públicas dirigidas a lograr un mejor balance entre las actividades productivas y la protección del ambiente. Bajo este contexto, a lo largo de este proceso se deberán considerar los intereses y las necesidades de los diferentes actores sociales para establecer, de manera justa, los mecanismos de consenso y negociación en el que converja una visión regional de desarrollo, bajo un esquema de sustentabilidad.

19 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Unidad de Gestión Interacciones Nombre Ubicación Conservación Pesca Turismo Ambiental predominantes Costera prieta, tiburón  Pesca pescadores ribereños e peregrino, tiburón industrial de industrial. ballena y tiburón camarón, de  Uso de las blanco, y la ballena corvina, de islas para el azul) pelágicos establecimiento de menores y de campamentos temporales, generando problemas de contaminación, introducción de especies exóticas y perturbación de flora y fauna.  Impacto de la pesca de arrastre en el fondo marino y captura incidental de especies en riesgo.  Uso de las mismas especies y  Alta  Pesca espacios por biodiversidad ribereña de pescadores ribereños e  Distribución camarón, industrial. de aves marinas. escama y  Observa  Uso de las  Distribución calamar, y en ción de aves y islas para el de especies y menor mamíferos establecimiento de poblaciones en proporción marinos. campamentos Norte de riesgo y prioritarias jaibas y  Playas temporales, generando Guaymas (tiburón peregrino, tiburón de interés para el problemas de hasta el tiburón ballena y Guaymas costero. sector contaminación, limite tiburón blanco, UGC10 Sonora  Pesca  Bahías y introducción de estatal ballena jorobada y Sur industrial de lagunas especies exóticas y entre azul) camarón,  Puertos perturbación de flora y Sonora y  Bahías y corvina, naturales fauna. Sinaloa lagunas costeras, pelágicos  Servicio  Actividad entre las que se menores, s asociados a la agrícola y desarrollo encuentran los calamar, y en pesca deportiva urbano en Guaymas, esteros Lobos, menor Obregon, Esperanza, Huivuilau y proporción Navojoa y Huatabampo. Agiabampo, la Bahía tiburón  Actividad de Yabaros. costero. acuícola en sistemas  Humedales lagunares.  Escurrimiento de fertilizantes al Río Yaqui provocan eutroficación de los ecosistemas costeros de esta unidad.

20 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

C.4 La evaluación ecológica en Áreas Marinas Protegidas: el método CCA28

En 2007, expertos de la Red de Áreas Marinas Protegidas de América del Norte (RAMPAN), con apoyo de la CCA, acordaron realizar un proyecto piloto destinado a integrar fichas de evaluación ecológica e informes de condición para las Áreas Marinas Protegidas de América del Norte. Los tres países del subcontinente seleccionaron la región de Baja California al mar de Béring para esta iniciativa conjunta de conservación marina, pues enlaza los entornos marinos de los tres países y ofrece oportunidades de colaboración concretas. El enfoque de la evaluación ecológica que se emplea en este documento es una adaptación para América del Norte del “monitoreo del sistema completo” (System-Wide Monitoring, SWiM), usado por la Administración Nacional Oceánica y Atmosférica (National Oceanic and Atmospheric Administration, NOAA) de Estados Unidos para los santuarios marinos de aquel país. Su diseño está inspirado en las fichas de evaluación ecológica elaboradas para los ecosistemas de las bahías de Chesapeake y de San Francisco, así como en las contribuciones de los expertos que participaron en los talleres de la región de Baja California al mar de Béring. Dos características principales distinguen este enfoque: 1. Se basa en un marco ecosistémico que se puede adaptar a cualquier área marina o costera protegida y puede servir como punto de partida para formular programas de monitoreo y comunicar información. 2. Ofrece flexibilidad, pues consta de una serie de pasos para crear o mejorar un programa de elaboración de informes, ya sea para un sitio, un grupo de sitios o incluso tipos específicos de recursos naturales (por ejemplo, mamíferos marinos) o aspectos determinados (por ejemplo, eficacia de los parques marinos).

La ficha de evaluación ecológica y el correspondiente informe de condiciones están estructurados en torno de una serie fija de preguntas con un subconjunto de indicadores clave (véase las preguntas incluidas en el resumen de la ficha de evaluación ecológica) que responden a las diversas necesidades de registro de información, tanto en los propios sitios como allende las fronteras nacionales. El proceso tiene por objeto integrar un modelo de monitoreo detallado, con datos específicos, por un lado, y la necesidad de una estructura de registro global que permita acrecentar los vínculos en la amplia esfera entre los tres países (Canadá, Estados Unidos y México). Ambas herramientas de evaluación permiten organizar los resultados de manera sistemática, lo que a su vez da al personal de las ANP oportunidad de usarlos para optimizar su gestión. Una ficha de evaluación ecológica marina o costera es un recurso visual en el que se resumen las condiciones de tres elementos fundamentales: agua, hábitat y recursos biológicos. Las fichas de evaluación ecológica se basan en 12 preguntas estandarizadas sobre estos tres elementos.

28 Morgan, Lance, Sara Maxwell, Fan Tsao, Tara A.C. Wilkinson, y Peter Etnoyer. Áreas prioritarias marinas para la conservación: Baja California al mar de Béring. Comisión para la Cooperación Ambiental y Marine Conservation Biology Institute. Montreal, febrero de 2005.

21 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Para responder estas preguntas se usan dos tipos de calificación: uno se refiere a la condición actual y otro a las tendencias previstas. En el primer caso, un índice de cinco puntos codificado por colores describe el estado (o la situación) actual del sitio, es decir, sus condiciones en el presente, calificándolo de acuerdo con una escala que va de crítico (lo peor que podría estar) a superior (lo mejor que podría estar), o bien sin determinar, cuando no es posible emitir un dictamen (Tabla 2). La otra escala de calificación se refiere a las tendencias recientes en las condiciones y consta de cinco puntos que van desde en rápida mejoría hasta en rápido deterioro (probablemente se alcance un estado distinto en cinco años), pasando por estable (es poco probable que sufra cambios más allá de la variación normal), o bien sin determinar, cuando no hay suficiente información para permitir una evaluación. Las tendencias se representan con símbolos (Tabla 3). Basadas en los datos recabados y en otra información disponible —incluida la referencia inicial definida para el sitio—, las calificaciones representan el consenso de los expertos participantes en el proceso de evaluación ecológica. Tabla 2. Código de colores para calificar el estado actual de las condiciones ecológicas

Superior Bueno Aceptable Deficiente Crítico Sin determinar

Tabla 3. Enunciados estandarizados para describir las tendencias Enunciado sobre la tendencia Calificación Simbolo Aparentemente las condiciones están cambiando a un ritmo En rápida mejoría que conducirá a un mejor estado en cinco años

La condiciones están mejorando En mejoría Dentro de los límites de la variación normal, no se prevén cambios sistemáticos debido a fuentes antropogénicas o de Estable otra índole Las condiciones están empeorando En deterioro

Aparentemente las condiciones están cambiando a un ritmo En rápido conducirá a un deterioro del estado actual en cinco años deterioro No hay suficiente información para establecer una tendencia fundamentada, o los datos que se dispone son Sin determinar muy variables y no puede distinguirse una tendencia. ?

22 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Un informe de condición es un texto en el que se resume tanto el estado actual de las condiciones ecológicas como las tendencias que dichas condiciones presentan en un sitio determinado. En él se da respuesta detallada a las 12 preguntas específicas y se justifican las calificaciones correspondientes. Se presenta información de una manera fácilmente comprensible y precisa. Los resultados señalados representan el consenso al que llegaron quienes evaluaron el estado del ANP en un momento dado. Los parámetros ambientales registrados para un ANP reflejan elementos centrales del funcionamiento, o la salud, del ecosistema. Así pues, se considera que la salud del ecosistema es “una condición identificada como característica de la región natural -incluidos los componentes abióticos, la composición y abundancia de las especies autóctonas y las comunidades biológicas, las tasas de cambio y los procesos de sustento- y que probablemente persistirá.

Resultados del Taller de expertos A continuación se presentan los resultados de la evaluación ecológica realizada para las islas de las costas del Estado de Sonora que forman parte del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, tanto en la ficha como en el reporte de condición. La evaluación fue obtenida mediante la opinión de los especialistas que participaron en el “Taller para generar la Ficha de Evaluación Ecológica y el Reporte de Condición del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California en Sonora” (Anexo 2), que se llevó a cabo el 28 y 29 de enero de 2014 en la Ciudad de Guaymas, Sonora.

Es importante señalar que en cada una de las preguntas se incluyen las evidencias técnicas y científicas proporcionadas por los expertos y encontradas hasta el momento, con la finalidad de robustecer y respaldar la opinión de los participantes que acordaron las calificaciones de cada pregunta.

23 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

D. REPORTE DE CONDICIÓN ECOLÓGICA 2014: ISLAS DEL ESTADO DE SONORA DEL ÁREA DE PROTECCIÓN DE FLORA Y FAUNA ISLAS DEL GOLFO DE CALIFORNIA Acuerdos generales de los expertos generados al inicio del taller:

 El estado de Sonora cuenta con 244 islas, varias de ellas no tienen nombre y son muy pequeñas.

 La división central del Golfo de California es la Falla de San Andrés.  La evaluación del estado para cada pregunta se centrará en el polígono del ANP, que sólo incluye la superficie insular29.

 Durante la evaluación de la tendencia podrán tomar en cuenta la zona marina, dado que las condiciones marinas afectan la parte terrestre de las islas.

 Acordaron como un parámetro para definir la línea base la combustión interna en motores o uso de propela.

Estado Tendencia Bueno ? I. Agua: Actividades humanas 1. ¿En qué medida las actividades humanas influyen en la calidad de agua, y cómo están cambiando éstas? Durante la discusión, los especialistas señalaron que en las islas ubicadas al sur de Sonora se han incrementado las actividades agrícolas provocando modificaciones en la calidad del agua. Desde 1980 a la fecha, en el área marina aledaña a las islas se han visto aves llenas de aceite, el cual proviene de las embarcaciones que transitan por la región y burbujas de chapopote. En términos generales, los especialistas calificaron el estado del agua dulce de los aguajes como bueno, señalando como ejemplo de ello a las islas Tiburón y Huivulai, en ésta última ha disminuido la presión en el agua por el cierre del camino de acceso; en cambio Isla San Pedro Nolasco fue calificada como superior, ya que los dos aguajes poseen difícil acceso. En el caso de las aguas marinas que se localizan en la zona de influencia del ANP, fueron catalogadas como sin determinar en vista de que no hay suficiente información técnica y científica que permita precisar su estado de conservación. Aunque este tema se revisa nuevamente en las siguientes dos preguntas.

En cuanto a la tendencia fue calificada como sin determinar, debido a la ausencia de información técnica o científica que les permitiera establecer una directriz concreta sobre la calidad del agua dulce de los aguajes de las islas. Sin embargo, los especialistas consideraron que

29 La Ley Federal del Mar define a las islas como extensiones naturales de tierra, que están rodeadas por agua y sobresalen de ésta durante la pleamar, y que se pueden clasificar, por su ubicación geográfica, como continentales, oceánicas e interiores. Cámara de Diputados del H. Congreso de la Unión, 1986. Ley Federal del Mar. Diario Oficial de la Federación, 08-01-1986.

24 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California el agua dulce en Isla San Pedro Nolasco se encuentra estable, mientras en las islas de Tiburón y Huivulai esta disminuyendo o en deterioro.

Evidencia: A continuación se describen los principales hallazgos de la información técnica y científica recabada, agrupada por temas: a) Metales pesados:

 Los niveles de contaminación en ambientes acuáticos por metales pesados pueden ser determinados a través de análisis de agua, sedimentos y biota, siendo estos últimos organismos que sean capaces de acumular contaminantes en sus tejidos, los cuales son llamados biomonitores u organismos centinela30. El uso de crustáceos pertenecientes al orden Isopoda, suborden Oniscidea y género Ligia, son utilizados como biomonitores, estos isópodos habitan la zona supralitoral de costas rocosas y presentan características que los hacen un viable como biomonitor. La Ligia es abundante e importante como fuente de alimento para aves y reptiles. En este sentido, Güido y colaboradores31, llevaron a cabo el análisis de agua en seis puntos de la Bahía de Guaymas, con el objetivo de determinar si organismos de la especie Ligia occidentalis presentaron concentraciones de metales pesados y un metaloide (Arsénico (As), Cadmio (Cd), Mercurio (Hg), Cobre (Cu) y Zinc (Zn)), en sus tejidos. Los sitios de muestreo presentaron las siguientes características: 1) Costa Azul: es un sitio en contacto directo con asentamientos urbanos de la ciudad de Guaymas, existen algunas descargas puntuales de drenajes domésticos, bajo flujo de corrientes, alta presencia de desechos sólidos y es embarcadero para algunas embarcaciones menores; 2) Terminal Playitas: es una serie de muelles de embarcaciones comerciales, la presencia de un astillero activo, algunos asentamientos urbanos y gran cantidad de residuos sólidos; 3) Mero: es un sistema de muelles de descarga de embarcaciones menores, se ve influenciado por la actividad de éstas, así como el parque industrial pesquero “Sánchez Taboada” que aporta descarga de aguas residuales de la industria procesadora de pescado, principalmente; 4) Centinela: es una playa rocosa al sur de Guaymas, con fuentes puntuales de residuos sólidos, asentamientos urbanos y cercanía a un sistema de lagunas de oxidación “La Salada” que trata las aguas residuales de la ciudad;

30 Los invertebrados acuáticos toman y acumulan metales pesados ya sea esenciales o no, de los cuáles todos tienen el potencial de causar efectos tóxicos. Cualquier invertebrado acuático toma metales por solución a través de superficies permeables del cuerpo y/o por el intestino. 31 Güido Moreno, Adrián, Jaqueline García Hernández, Martín Jara Marini, Germán Leyva García y Daniela Aguilera Márquez. Monitoreo de cuatro metales pesados y un metaloide en isópodos de la especie Ligia occidentalis (s.l.) (Dana, 1853), en costas rocosas con diferentes impactos antropogénicos, en Guaymas, Sonora, México. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. En revisión.

25 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

5) Puente Douglas: se localiza cerca de la carretera Guaymas-Empalme; en sus cercanías se encuentra una planta hidroeléctrica “Termoeléctrica Guaymas II”, asentamientos urbanos, existe movimiento de embarcaciones pequeñas y desechos sólidos; y 6) Delfinario: playa rocosa tomada como sitio control, sin asentamientos urbanos cercanos pero con gran cantidad de residuos sólidos (plásticos) y movimiento de embarcaciones pequeñas. Los sitios más impactados por estrés antropogénico fueron: Costa Azul y Terminal Playitas, presentaron las mayores concentraciones de los metales Cu, Zn y Pb en el tejido de Ligia. En contraste, las concentraciones bajas de Mercurio en Ligia aportaron información valiosa, sin embargo, no pudieron saber si este fue un fenómeno exclusivo para esta especie o para todos los organismos costeros (peces e invertebrados), aunque los análisis de moluscos de la especie Crassostrea gigas en la Bahía de Guaymas mostró niveles bajos de Mercurio (0.02-0.06 mg/Kg ph), por lo que Güido y colaboradores consideraron que Ligia puede ser representativa del ecosistema costero. Los resultados obtenidos en ese estudio señalaron que las altas concentraciones de Cu, pudieron estar asociadas a la descarga de drenajes municipales, hidrocarburos y reparación de embarcaciones. El Zn está asociado a descargas de aguas municipales y actividades industriales, las concentraciones de este metal en la Bahía de Guaymas han sido reportadas variando entre 366 a 476 µg/g. En general, Ligia mostró que es capaz de acumular metales en sus tejidos, esto aunado a las características biológicas únicas de estos organismos, lo hace ser un biomonitor potencial de metales pesados en la zona costera rocosa supralitoral. Los autores de esa investigación sugirieron que es necesario realizar estudios de toxicidad en laboratorio para dar respuesta a los mecanismos de acumulación y eliminación de metales, así como obtener concentraciones letales (LC50) y evaluar los efectos subletales (alimentación, reproducción, motricidad, etc.) en relación a las concentraciones de metales encontradas en el medio.  El estudio coordinado por García-Hernández et al. (2013)32 describió que las actividades humanas a lo largo de la costa de Sonora son la agricultura de riego en el valle del Yaqui en el sur del estado, las granjas acuícolas distribuidas desde Bahía de Kino hasta el sur de Sonora, los centros urbanos e industriales y la pesca comercial. Todas estas actividades contribuyeron con diferentes tipos de contaminantes en el Golfo de California a través de los escurrimientos directos (los desagües y alcantarillas) o de fuentes no puntuales, como la deposición atmosférica o escurrimientos costeros. Los contaminantes de preocupación en los ecosistemas costeros han sido identificados como contaminantes orgánicos persistentes (POP), que incluyen todos los plaguicidas organoclorados derivados de la agricultura; el Metilmercurio emanado de la industria; Bifenilos policlorados (PCB) derivados de las actividades industriales e hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) encontrados en los compuestos derivados del petróleo, entre otros. Muchos de estos contaminantes persisten en el tiempo en los sistemas marinos, donde sus concentraciones y

32 García Hernández, Jaqueline et al. 2013. Community-based monitoring of pollutants in the . Final Technical Report for North American Partnership for Environmental Community Action (NAPECA). Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. (CIAD) Guaymas.

26 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California efectos siguen aumentando. Estos compuestos han sido reportados en diferentes partes del Golfo de California, se desconoce la gama completa de los efectos de estos compuestos, pero se sabe que pueden provocar cáncer, deformaciones y alteraciones en la reproducción en invertebrados, reptiles, aves y mamíferos marinos. Por ello, García-Hernández y colaboradores colectaron muestras de agua y sedimentos en las Bahías Kino y Tobari. En Bahía Kino incluyeron dos sitios en la costa, dos sitios en Isla San Pedro Mártir y un sitio intermedio. En la Bahía Tobari seleccionaron dos sitios dentro de la bahía y tres sitios fuera de ésta (norte, centro y sur). Las concentraciones de metales pesados en el agua de Bahía Kino indicó la presencia de Plomo y Cadmio en niveles superiores a los establecidos en la normatividad mexicana para la protección de la vida acuática. La Bahía Tobari presentó concentraciones elevadas de Mercurio. La concentración de Plomo en el agua probablemente se originó de los barcos de pesca o pangas. Los sedimentos de las Bahías Kino y Tobari tuvieron concentraciones detectables de HAP, pero fueron inferiores a los valores de referencia en la normativiad mexicana para la protección de los invertebrados bentónicos. Los resultados de este estudio mostraron que las concentraciones de plaguicidas organoclorados estuvieron presentes en ejemplares de almeja, jaibas, jurel, lenguado, pargo y mantarayas, y excedieron la unidad del coeficiente de riesgo para Mercurio, esto pudo ser un riesgo para la salud humana. El monitoreo de contaminantes en la Reserva de la Biosfera Isla San Pedro Mártir reveló que los sedimentos tuvieron altas concentraciones de HAP (3.52 ppm), pudieron ser toxicos en la fauna local, y los pesticidas organoclorados (Endosulfán y Endrina) también estuvieron presentes en concentraciones relativamente altas (1.63 ppm). En general, los análisis de las muestras de agua mostraron Plomo (70% de lsa muestras), Mercurio en el 10% de las muestras y Cadmio en el 70% de las muestras, con concentraciones por encima de lo establecido en la normatividad mexicana para la protección de la vida acuática. Con respecto a los sedimentos presentaron Mercurio el 100% de las muestras y Cobre en el 50% de estas, ambos metales estuvieron por encima de los valores de referencia internacionales para la protección de invertebrados bentónicos. Se revisaron muestras de tejido de jurel y mantaraya, y se encontró Mercurio en cantidades que rebasaron la normatividad mexicana, pudiendo ser tóxicos para la salud humana.  En el estudio relizado por Aguilera-Márquez et al.33 determinaron metales pesados en el cascarón y contenido de huevo de aves de las familias Ardeidae y Threskiornithidae en la Bahía del Tóbari, por un periodo de tres años (2010-2012), después del dragado en la bahía y movimiento parcial de una barrera de piedra o pedraplén. Las garzas y aves zancudas habitan en una gran variedad de ecosistemas acuáticos costeros en los que se alimentan de vertebrados e invertebrados. Debido a esta variedad de fuentes de alimentación y a su cercanía a la costa, están expuestas a los contaminantes ambientales persistentes, como plaguicidas organoclorados, bifenilos policlorados (PCB) y metales

33 Aguilera-Márquez, Daniela, Germán Leyva-García, Jaqueline García-Hernández y Martín Jara-Marini. Efectos del dragado de una bahía en el sur de Sonora, en las concentraciones de metales pesados de huevos de aves de colonia. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C., en revisión.

27 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California pesados, por ello estas aves son consideradas como especies indicadoras de estrés ambiental. Las aves que se alimentan por sondeo como ibis y espátulas, exploran con sus picos especializados, el sedimento en busca de invertebrados, gusanos e insectos. Las garzas, por su parte utilizan su cuello largo y flexible para atrapar a sus presas (acechar) como peces y crustáceos. Los resultados de ese estudio mostraron un incremento en las concentraciones de Mercurio, Cadmio y Zinc, y una disminución en la concentración de Cobre en los huevos de las colonias de aves que anidaron en la Isla Huivulai, después del dragado de la bahía. Se encontró un cambio en la distribución de Mercurio entre el cascarón y su contenido, aumentando las concentraciones en el contenido después del dragado. Se observó una mayor acumulación de Mercurio en las aves sondeadoras comparadas con las piscívoras que se ubican en los eslabones más altos de la cadena alimenticia, debido probablemente a un incremento en la disponibilidad de Mercurio en los sedimento. Finalmente, las concentraciones de Mercurio encontradas en contenido de huevo, excedieron los límites establecidos en la normatividad mexicana para protección de aves acuáticas en un 52% de las muestras, después del dragado (en 2012), lo que pudo haber causado problemas de salud en las aves que anidaron en la Isla Huivulai. b) Eutroficación:

 El estudio realizado por Martínez (2013)34 evaluó el efecto de la actividad acuícola sobre la estructura trófica de la laguna El Tobari35. De acuerdo a la información descrita, indicó que en los últimos 10 años, la superficie de cultivo de camarón se incremento cinco veces más en los estados de Sonora y Sinaloa, y el 97% de la producción del país provino de ambos estados. Dado que esta actividad se desarrolla en los alrededores de lagunas costeras, el aporte de los efluentes sin tratar también pudo incrementarse en los ecosistemas. Estos efluentes pueden provocar efectos adversos, generando problemas como la eutrofización, perdida de la biodiversidad, disminución de la biomasa y alteración de la estructura trófica, llegando a ser graves e irreversibles en estas zonas. En la zona norte de la laguna El Tóbari se presentan descargas del canal de salida de una de las granjas de cultivo de camarón más grandes del estado, La Atanasia que tiene una extensión de 1,190 hectáreas. Durante cada ciclo de cultivo por acuacultura, son arrojados hacia los cuerpos de agua aledaños, cantidades considerables de materia orgánica, probióticos, antimicrobianos y fertilizantes. Los resultados de ese estudio mostraron que los valores de Nitrogeno (N) en las muestras de agua colectada en la laguna El Tóbari se encontraron por encima de la categoría hipertrófica, ya que variaron entre 20,520 a 33,550 μgL-1. Las concentraciones de Fosforo (P) total varió entre 90 y 1,230 μgL-1. A partir de estos resultados el autor consideró que este ecosistema es hipertrófico,

34 Martínez Durazo, Ángel, 2013. Evaluación del impacto de la actividad acuícola sobre la trama trófica de la laguna El Tóbari mediante isótopos estables C y N. Tesis para obtener el grado de Maestría en Ciencias, Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. 35 La laguna El Tóbari se localiza a 40 km al suroeste de Ciudad Obregón y a 14 km de Villa Juárez en el Estado de Sonora, tiene una superficie de siete mil hectáreas, posee dos bocas y una barra arenosa llamada Isla Huivulai.

28 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California dado que las fuentes naturales de nutrientes no proveen de esas cantidades de N y P, por ello, la laguna El Tóbari puede considerarse un ecosistema altamente impactado por las actividades antropogénicas como la acuacultura, la agricultura, la pesca y la descarga de aguas residuales sin tratamiento (domésticas, urbanas e industriales). Martínez concluyó que el balance de nutrientes demostró variaciones estacionales en las cargas de N y P, que están asociadas a los ciclos de cultivo tanto a la zona agrícola del Valle del Yaqui como en la granja de cultivo de camarón La Atanasia. Los efectos de las descargas y afluentes hacia la laguna El Tóbari, han producido elevadas cargas de N y P, por lo que se ha convertido en un ecosistema hipertrófico. Estos resultados refrendan la decisición del grupo de expertos que participaron en el taller, el calificar el estado de Isla Huivulai como disminuyendo o en deterioro.  El estudio realizado por López-Torres et al. (2013)36 fue para determinar las condiciones bacteriológicas de un efluente de granjas de camarón y su efecto en la zona de descarga en Bahía de Kino. La conexión entre los efluentes de las granjas camaronícolas y el deterioro ambiental se ha relacionado con la eutrofización de los cuerpos de agua receptores de las descargas37.

Durante el ciclo de cultivo de camarón (abril a octubre de 2007) se colectaron muestras de agua con variaciones diurnas/mensuales, en tres zonas relacionadas al dren de descarga: Alcatraz (control), boca del dren y el interior del dren.

López-Torres y colaboradores cuantificaron las bacterias heterótrofas viables (BHV) y las bacterias tipo Vibrio (BTV) a través de medios de cultivo comerciales. La cantidad de BHV y BTV varió entre Alcatraz (menor) y las otras zonas. La mayor concentración para BHV fue de 4.2x104 UFC/mL en el dren y de 1.9x103 UFC/mL para BTV en la boca, sin embargo, en la etapa de mayor flujo del dren la carga de BTV en Alcatraz alcanzó valores de 2.5x102 UFC/mL. De manera general, la concentración de bacterias en la zona de descarga fue determinada por los flujos de aguas provenientes del dren, pero fueron diseminadas por las mareas y corrientes superficiales alejandolas del punto receptor. Aunque de acuerdo a los datos obtenidos en ese estudio, las cargas de bacterias disminuyen durante el paro sanitario de las granjas camaronícolas.

En Bahía de Kino, tradicionalmente se ha desarrollado desde hace décadas, cultivo de moluscos bivalvos a nivel comercial para consumo humano, los cuales pueden ser afectados por las bacterias vibrios. Debido al comportamiento filtroalimentador de los moluscos pueden provocar enfermedades gastrointestinales al consumidor. Los efectos de las descargas sobre las

36 López-Torres Marco A., Blanca E. Chomina-Huérigo, María de los Ángeles Haros-Méndez, Ramón H. Barraza-Guardado y Eduardo Valdez-Holguín, 2013. Determinación de la carga de bacterias en zona de efluente camaronícola. Revista de Ciencias Biológicas y de la Salud www.biotecnia.uson.mx / XV (1): 33-38. 37 La eutrofización es el enriquecimiento de cuerpos de agua con materia orgánica, ocasionado principalmente por el alimento no consumido o lixiviado y por la fertilización orgánica e inorgánica en las granjas acuícolas, lo cual puede causar serios problemas en las comunidades bióticas de los ecosistemas receptores, como florecimientos explosivos de fitoplancton provocando mareas rojas, algunas veces de especies tóxicas; enterramiento y muerte de comunidades bentónicas en las áreas cercanas a la descarga, olores indeseables y presencia de organismos patógenos.

29 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California comunidades del necton y bentos de la zona, así como en los cultivos ostrícolas mantenidos en el estero no han sido evaluados, por lo que los autores sugirieron que se realicen monitoreos permanentes de esos efluentes, con la finalidad de determinar sus efectos negativos y establecer el tiempo de permanencia de las bacterias en la columna de agua.

 La tesis de Murrieta38 describe que los patrones de distribución de plaguicidas organoclorados presentes en Amphibalanus amphitrite y Megabalanus tintinnambulus (Crustácea: Balanidea) en las costas de la zona centro y sur del Estado de Sonora (Figura 3). Una vez obtenidas las muestras se realizaron las disecciones de los balanos39 para extraer su tejido y ser analizado.

Figura 3. Localización geográfica de los sitios de muestreo para la región centro y sur del Estado de Sonora. Fuente: Murrieta40.

Con los resultados obtenidos durante el desarrollo de ese estudio, el autor mostró que los plaguicidas como los isómeros α-BHC, β-BHC, el heptacloro epóxido se presentó en la primavera y α-BHC en el verano del año 2012, con un gradiente de disminución de concentraciones con dirección de norte a sur. La probable fuente emisora de esos plaguicidas se encontraron en la zona agrícola conocida como la costa de Hermosillo, ya que esos plaguicidas fueron utilizados en décadas pasadas (a partir de 1994, no están autorizados para uso agrícola). Murrieta infirió que

38 Murrieta, (en proceso). Patrones de distribución de plaguicidas organoclorados presentes en Amphibalanus amphitrite y Megabalanus tintinnambulus (Crustácea: Balanidea) en las costas zona centro y sur del Estado de Sonora. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. (CIAD) Guaymas. 39 La utilización de balanos como lo es Amphibalanus amphitripe se debe a que poseen características de bioacumuladores, y permiten medir las concentraciones de plaguicidas organoclorados. 40 Murrieta, (en proceso). Patrones de distribución de plaguicidas organoclorados presentes en Amphibalanus amphitrite y Megabalanus tintinnambulus (Crustácea: Balanidea) en las costas zona centro y sur del Estado de Sonora. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. (CIAD) Guaymas.

30 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California esos plaguicidas se distribuyeron en la región por los patrones de viento en la región y corrientes marinas del Golfo de California.

Por otro lado, el plaguicida Endosulfán en la temporada otoño 2011 mostró un gradiente de mayor a menor concentración con dirección de sur a norte, esto índico que la fuente de ingreso vinó de la zona agrícola del Valle del Yaqui. Los balanos utilizados en el estudio mostraron un gradiente de concentración que coincide con posibles fuentes para Endosulfán, α -BHC, β-BHC y heptacloro en la costa de Hermosillo y Endosulfán en el valle del Yaqui.

Ese estudio mostró poca presencia de Dicloro Difenil Tricloroetano (DDT) en las muestras de balanos, que pudo deberse a la degradación de este compuesto en el ecosistema, ya que su uso está prohibido en la agricultura desde 1994, actualmente se utiliza en campañas sanitarias. Aun después de más de 30 años de utilización del DDT y otros plaguicidas organoclorados, se siguen presentando en los tejidos de organismos marinos filtradores (balanos) en concentraciones bajas.

c) Contaminación por petróleo:

 Anderson et al.41 publicaron en 1996 un artículo en el que describieron aves marinas contaminadas con aceite crudo y otros productos derivados del petróleo durante varias décadas, y varias de ellas sobrevivieron el tiempo suficiente para ser capturadas, limpiadas y puestas en libertad. Sin embargo, rara vez se realizan estudios de seguimiento para verificar si las aves sobreviven ese tipo de sucesos. Por ello, los autores realizaron un estudio para evaluar la supervivencia posterior a la liberación y dispersión de pelícanos cafés (Pelecanus occidentalis californicus) rehabilitados. La oportunidad surgió con las ocurrencias de dos derrames de petróleo en la Cuenca del Sur de California (7 de febrero de 1990, afectó a 185 pelícanos y 3 abril de 1991 afectó cerca de 25 pelícanos). Como parte del estudio realizaron comparaciones entre pelícanos cafés sanos del Golfo de California versus los limpiados, rehabilitados y liberados en la costa de California. Muchas formas de hidrocarburos derivados de petróleo ingeridos o contaminación externa, pueden causar una serie de transtornos fisiológicos en las aves y los mamíferos marinos como anemia, inmunosupresión, disfunción endocrina, y otros efectos que pueden producir alteraciones metabólicas irreversibles a largo plazo. Aunque ese estudio no fue diseñado para separar los efectos tóxicos del petróleo de los efectos de estrés generados por la manipulación de los individuos. Las tensiones iniciales que vivieron los pelícanos por el engrase e ingestión de aceite provocaron un aumento de los niveles de corticosterona. Los pelícanos cafés mostraron pesos corporales normales después de ser rehabilitados; su comportamiento fue normal prevío a su liberación, lo que llevó a predecir una reproducción adecuada y la supervivencia en el período siguiente. Sin embargo, la supervivencia de los pelícanos cafés se redujo con el tiempo al perder los beneficios del cuidado en cautiverio.

41 Anderson Daniel W., Franklin Gress and D. Michael Fry, 1996. Survival and dispersal of oiled Brown Pelicans after rehabilitation and release. Marine Pollution Bulletin, pp. 711-718.

31 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Los resultados de ese estudio revelaron que las técnicas de rehabilitación no fueron eficaces, para lograr que las aves contaminadas sobrevivieran en su hábitat natural. Esos hallazgos pudieron ser utilizados para mejorar las técnicas de deslubricado, manejo, rehabilitación y liberación de las aves marinas. En conclusión la rehabilitación como una técnica de manejo de la vida silvestre, debe ser evaluada objetivamente tanto en la recuperación de una población y el costo–beneficio de este tipo de impactos.

32 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Estado Tendencia

Bueno

I. Agua: Nutrientes y salud de los ecosistemas I.2 ¿Hasta qué punto las alteraciones en las cargas de nutrientes afectan la salud de los ecosistemas, y cómo están cambiando tales cargas?

Los expertos mencionaron que hay evidencia de descargas municipales y agrícolas no controladas que afectan la zona costera (esteros y bahías) en los últimos 15 años. En la Bahía de Guaymas se han observado dragados que modifican los sedimentos, disminuyen la visibilidad de la columna de agua y afectan la pesca. Los especialistas comentaron que los nutrientes y contaminantes se diluyen por las corrientes del Golfo de California, aunque en algunas zonas con islas con barras arenosas42, el impacto puede ser significativo y la comunidad bentónica puede ser sepultada por los sedimentos, lo cual provoca zonas anóxicas, acidificación, eutrofización y mareas rojas. Todo esto sucede en la zona intermareal, pero afecta a las aves que anidan o residen o cruzan las islas, también son afectados los roedores que se alimentan en las zonas intermareales. Por lo anterior, los especialistas decidieron calificar el estado general del ANP como bueno. Aunque las islas Alcantraz, Lobos y del estero Santa Cruz fueron calificados como aceptables. Las islas de la Bahía San Francisco (de la Gringa hasta Santa Catalina), Huivulai e islas de la Bahía de Guaymas fueron calificadas como deficientes, así como la Isla Tobari donde se han registrado descargas por aproximadamente 12,000 toneladas de Nitrato al año, afectando seriamente a los manglares, entre otros ecosistemas.

La tendencia en general fue calificada como en deterioro, como ejemplo de esto señalaron las islas de Masocari, Alcantraz, Lobos, del estero Santa Cruz y las islas de la Bahía de Guaymas. Los expertos explicaron que no hay información técnica o científica suficiente que les permitierá vislumbrar la tendencia a mediano plazo que tendrán las islas de la Bahía de San Francisco, aunque para las islas de Huivulai y Tobari consideraron que su tendencia esta mejorando.

42 Islas de barrera: Son formas de acumulación marina constituidas de materiales litorales con suelo Regosol y limitantes de salinidad, inundación, erosión eólica y marina. Son formas en constante cambio por la deriva litoral, acción del oleaje, tormentas y mareas, incluso pueden llegar a segmentarse por canales de marea.

33 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Evidencia: A continuación se describen los principales hallazgos de la información técnica y científica recabada, agrupada por temas: a) Eutroficación:

 El estudio realizado por Alonso-Rodríguez y Paez-Osuna43 (2003) fue el primer intento para documentar los últimos informes sobre el afloramiento algal en granjas camaroneras en todo el mundo. Los autores hicieron especial hincapié en la relación de la floración de algas debido a la disponibilidad de nutrientes, con enfasis en el noroeste de México. Por lo general, el agua de los estanques de los camarones es enriquecida con materia orgánica y nutriente cuyas concentraciones dependerán del tipo de manejo (mayores densidades de cultivo mayor es el uso de agua, comida y fertilizantes). Los sistemas de cultivo intensivos producen mayores cargas de nutrientes como el Nitrógeno (N) y Fosforo (P). Las concentraciones de N y P varían en las aguas del estanque; la relación N/P oscila desde 1.1 hasta 67, con valores frecuentes entre 1.1 y 6.8. Tales variaciones están estrechamente relacionadas con el ciclo y el suministro de nutrientes en los estanques. El cultivo de camarón puede producir diversos impactos ambientales en función de varios factores: a) la ubicación de las granjas, b) el uso de la tecnología en la operación del estanque, c) la superficie de la granja y la escala de la producción y d) la capacidad depurativa del cuerpo receptor de agua. Los efectos negativos que se pueden destacar son el deterioro de la calidad del agua por el agotamiento del oxígeno y la disminución en la penetración de la luz debido a los sólidos en suspensión, esto provoca una hiper nutrificación que propicia cambios en la macrofauna bentónica y la eutrofización de los cuerpos de agua. Los florecimientos de algas pueden producir hipoxia o anoxia provocando la mortalidad de los camarones. En el noroeste de México, los florecimientos son eventos esporádicos que aparecen al amanecer, siempre y cuando se presenten un conjunto de condiciones como días nublados, viento en calma y mareas muertas. Los episodios anóxicos pueden cambiar la estructura de la comunidad dentro y fuera de los estanques camaroneros, las comunidades sésiles y no sésiles se ven afectados. Alonso-Rodríguez y Paez-Osuna señalaron en su diagnóstico que las especies de fitoplancton dañinas reportadas en los estanques de granjas de camarón en el noroeste México, fueron: Anabaena aequalis (Borge) es una cianobacteria filamentosa, florece en aguas salobres y produce mal sabor y olor en los cultivos; Anabaenopsis elenkinii (Miller 1923) es una cianobacteria que produce filamentos simples, florece durante el verano cuando la turbidez es alta; Gymnodinium incoloratum es un dinoflagelado, habitante común en ambientes estuarinos que han sido afectados por las actividades humanas y provoca diarreas. Oscillatoria limnetica Lemmermann, E. 1907 (Lyngbya limnetica anagnostidis) pertenece al grupo de cianobacterias que se localiza en aguas dulces y salobres, es filamentosa y tiene la capacidad de fijar el Nitrógeno

43 Alonso-Rodríguez, R. and F. Páez-Osuna, 2003. Nutrients, phytoplankton and harmful algal blooms in shrimp ponds: a review with special reference to the situation in the Gulf of California. Aquaculture 219, pp. 317–336.

34 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California cuando el Oxígeno estuvo presente, generalmente su floración fue durante el verano. Esa especie fue capaz de adaptarse condiciones anóxicas y sub-nóxicas. O. limnetica se adapta a las condiciones cambiantes del entorno y estanques. La cianobacteria Schizothrix calcicola Gomont, es considera como una especie tóxica que produce dermatitis. La ocurrencia de esa especie estuvo relacionada con la enteritis hemolítica que probablemente disminuyó el crecimiento del camarón.  El estudio de Berman et al. (2005)44 señaló que en los ecosistemas marinos la contaminación por Nitrogeno se asocia con el aumento en la biomasa de fitoplancton y altas tasas de productividad primaria, la proliferación de algas (a menudo tóxicas), y los bajos niveles de Oxígeno en las granjas camaronícolas. Los datos extraídos en un transecto que se extendió 100 km de la Bahía del Tóbari hacia el Golfo de California, mostró que las concentraciones de Clorofila a (>10mg m-3) fueron altas en invierno y primavera, y bajas en los meses de verano. Las condiciones físico-químicas que originan la proliferación de algas en estanques de camarón dependen de la fertilización, la tasa de alimentación y la composición de alimentos. La fertilización en los estanques es para producir diatomeas y fitoflagelados, sin embargo en ocasiones la contaminación y las condiciones climáticas pueden desencadenar floraciones no deseadas que conducen un retraso en el crecimiento del camarón y mortalidad masiva que disminuye la producción. Además, cuando se descargan las aguas de los estanques pueden contaminar los estuarios y lagunas con diatomeas y dinoflagelados. Los nutrientes que se suministran en los estanques de camarón tienen un efecto directo sobre la producción de fitoplancton. Dependiendo de la cantidad de nutrientes y su relación estequiométrica, algunas especies están más desarrolladas. Las bajas tasas de Nitrogeno/Fosforo mejoran el predominio del nanoplancton en estanques de camarón, como ocurre en aguas costeras y de estuarios. Las especies reportadas en las floraciones fueron las cianobacterias S. diplococo, A. aequalis, A. elenkinii y O. limnetica. De acuerdo a su toxicidad, las especies fueron dinoflagelados Prorocentrum mínimo, Gymnodinium incoloratum, Gyrodinium spirale, G. catenatum y la cianobacteria Schizothrix calcicola.  Huerta-Aldaz et al.45 (2012) realizaron un estudio para determinar la abundancia de la población de los grupos de bacterias46 específicas de importancia ecológica y sanitaria presente en efluentes de las granjas de camarón y en su influencia en el medio natural. Esa investigación se llevó a cabo en la descarga de drenaje de un parque acuícola ubicado en Bahía de Kino. La descarga del drenaje está situado a 1,5 km al sur de la boca de la laguna de Santa Cruz y lleva efluentes a partir de cuatro granjas de camarón. Esas granjas representan cerca de 1,350 hectáreas de superficie de agua, y el recambio de agua fluctúa de 6 a 25%, dependiendo de la edad del cultivo (Figura 4).

44 Beman J. Michael, Kevin R. Arrigo & Pamela A. Matson, 2005. Agricultural runoff fuels large phytoplankton blooms in vulnerable areas of the ocean. Letters to Nature, Nature, vol. 434. 45 Huerta-Aldaz, Nolberta, M. A. López-Torres, J. E. Valdez-Holguín and R. H. Barraza-Guardado, 2012. Evaluation of culturable, nitrifying, ammonium-oxidizing, and metabolically active bacteria in shrimp farm effluents of Kino Bay, Sonora, México. Arch. Biol. Sci., Belgrade, 64 (3), pp. 895-909. 46 Las bacterias son responsables de mantener el equilibrio de los compuestos de Nitrógeno introducidos en ambientes naturales que reciben efluentes provenientes de descargas, a través del proceso de remineralización de nutrientes y el reciclado.

35 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Figura 4. Ubicación de los sitios de muestreo en el colector de efluentes de drenaje de las cuatro granjas camaroneras: P1: comienzo de la fuga, P2: 150 m antes de la descarga de drenaje, P3: vertido en la bahía y P4: Isla de Alcatraz. Fuente: Huerta-Aldaz et al. 47.

En este sentido, las cargas medias de bacterias heterótrofas viables (VHB) y Vibrio (VLB) encontradas en los efluentes de los drenajes durante ese estudio, coincidieron con los valores publicados por Chomina-Huérigo y Haros-Méndez (2008) que realizaron un estudio similar en la Laguna Santa Cruz en la misma ubicación de los sitios P1 y P3. Eso índico que los niveles de las bacterias cultivables, cuando el drenaje está funcionando no cambia de manera significativa en comparación con el año anterior. Las cargas bacterianas de VHB y VLB encontrados en ese estudio no fueron letales para los organismos marinos en la región.

Chomina-Huérigo y Haros-Méndez reportaron una alta incidencia de Vibrio vulnificus (71% de las bacterias aisladas) en los efluentes de camarón vertidas en la laguna de Santa Cruz, donde se cultivan moluscos bivalvos. Para el VLB, las cargas disminuyeron en magnitud y mostraron una

47 Huerta-Aldaz, Nolberta, M. A. López-Torres, J. E. Valdez-Holguín and R. H. Barraza-Guardado, 2012. Evaluation of culturable, nitrifying, ammonium-oxidizing, and metabolically active bacteria in shrimp farm effluents of Kino Bay, Sonora, México. Arch. Biol. Sci., Belgrade, 64 (3), pp. 895-909.

36 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California concentración similar en Isla de Alcatraz. Eso reflejo que el sistema fue capaz de expulsar las cargas bacterianas que recibió de las descargas de las granjas de camarón.

La concentración de bacterias totales (BT) en el sitio de muestreo P3 fue igual a los resultados del cuarto muestreo (6.1 x 109 células ml-1), que no hubó descarga de los efluentes. Los valores más altos de BT fueron encontrados en el sitio de muestreo P2, donde se observó más turbulencia generada por la orografía del canal; los valores medios de BT se registraron en P1 que corresponde al inició de la fuga.

En ese estudio, los porcentajes de hibridación de las bacterias metabólicamente activas (MAB) en relación con la tuberculosis en los tres sitios de drenaje fueron más bajos que los rangos reportados por López-Torres y Lizárraga-Partida en 2007 (27 a 70%). Esa diferencia fue probablemente debido a que las biopelículas permitieron la colonización de una gran diversidad de organismos en contraste con la columna de agua, donde las bacterias permanecieron en suspensión o en los sedimentos.

En general, el porcentaje de nitrificación y bacterias de Amonio oxidante fueron encontrados en el agua con altas concentraciones de compuestos de Nitrógeno. El cultivo de camarón en el país y en particular en Sonora, genera una gran cantidad de efluentes con altas cargas de Nitrógeno que causan la eutrofización y nitrificación en los sistemas acuáticos receptores. Una alternativa para evitar eso es el uso de sistemas cerrados de cultivo con recirculación de agua. Además, los sistemas cerrados de recirculación tienen varias ventajas sobre los sistemas abiertos, permiten mantener la producción, la calidad del agua, la temperatura y el control de enfermedades, y proporcionan un mejor entorno para las especies cultivadas.

37 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Estado Tendencia Sin determinar ?

I. Agua: Salud humana I.3. ¿En qué medida las condiciones del agua suponen un riesgo para la salud humana, y qué cambios se registran en tales condiciones? Los especialistas señalaron que en Bahía Kino se registró un caso de intoxicación de personas por comer callos, después de una marea roja. Admitieron que no hay información acerca de la calidad del agua de los aguajes que se ubican en las islas, y desconocen si hay metales pesados, pero no se han registrado animales muertos cerca de ellos. Los expertos reiteraron que no hay suficiente información técnica y científica que les permita evaluar correctamente la calidad del agua dulce de los aguajes de las islas, por lo que decidieron catalogar el estado como sin determinar. En el caso del agua marina de la zona de influencia, los expertos comentaron que se hay registros de mareas rojas en los alrededores de algunas de las islas. La tendencia fue definida como sin determinar, por la ausencia de información de la calidad de agua de los aguajes. Sin embargo, la tendencia de las aguas oceánicas y costeras de la zona de influencia del ANP fueron calificadas como disminuyendo o en deterioro, pues consideraron que la concentración de los contaminantes va a aumentar en los próximos años, debido al incremento de las actividades antropogénicas en la región como la agricultura, camaronicultura y descargas municipales por el crecimiento urbano.

Evidencia: A continuación se describen los principales hallazgos de la información técnica y científica recabada, agrupada por temas: a) Eutroficación:

 El estudio de López-Torres et al.48 (2013) indicó que el cultivo de camarón se ha convertido en una industria importante en muchas partes del mundo, sin embargo esta actividad puede impactar negativamente las aguas costeras adyacentes a las zonas de descarga, pudiendo modificar la biodiversidad y las cadenas alimenticias de dichas zonas. En el Estado de Sonora, la operación de granjas camaroneras alcanzó más de 25,000 hectáreas de cultivo de camarón durante 2011, lo cual pusó de manifiesto la importancia que la industria tiene en la región. Ésto generó grandes cantidades de aguas de desecho que fueron arrojadas directamente a los cuerpos costeros adyacentes, cuyo potencial de amortiguamiento pudo no ser suficiente para contrarrestar el efecto ambiental de esas descargas.

48 López-Torres, Marco Antonio, Blanca Esthela Chomina-Huérigo, María de los Ángeles Haros-Méndez, Ramón Héctor Barraza-Guardado y Eduardo Valdez-Holguín, 2013. Determinación de la carga de bacterias en zona de efluente camaronícola. Revista de Ciencias Biológicas y de la Salud de la Universidad de Sonora, vol. XV, Número 1, pp. 33-38.

38 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

La aportación de especies bacterianas con características patogénas y con resistencia a antibióticos de aguas receptoras, puede generar afecciones a otras poblaciones de importancia comercial cultivadas en las zonas donde llegan las descargas, como puede ser el caso de cultivos ostrícolas, generando daño potencial a los consumidores de esos productos. Por ello, López-Torres y colaboradores plantearon cuantificar el aporte de bacterias y su dispersión potencial hacia áreas adyacentes al punto de descarga de un dren colector de efluentes de granjas de camarón. En el área de estudio se localizó en Bahía de Kino, donde se ubicaron tres zonas de muestreo señaladas como: 1) Isla Alcatraz, zona control, ubicada fuera de la influencia de las descargas; 2) la boca y 3) el dren (Figura 5).

Figura 5. Estaciones de muestreo en Bahía de Kino, Sonora. 1: Alcatraz, 2: boca y 3: dren. Fuente: López-Torres et al.49

La región acuícola de Bahía de Kino comprende un área espejo de agua de 4,700 hectáreas, de las cuales aproximadamente 1,200 hectáreas de cultivo descargan sus aguas residuales en el dren de las zonas de muestreo de ese estudio. Los resultados generales de ese estudio mostraron que las concentraciones de bacterias BHV y BTV en el dren y la boca no presentaron diferencia estadística significativa (P<0,05) entre ellas, pero si diferentes estadísticamente a las encontradas en Alcatraz. Esa diferencia con valores

49 Idem

39 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California más altos de bacterias en el dren que descarga sus aguas residuales en la bahía, pudo indicar que las corrientes generadas durante las mareas favorecieron la dispersión de las bacterias patógenas hacia la bahía y el estero. Finalmente los autores, concluyeron que las granjas de camarón, a través de sus descargas de agua en la zona costera, aportaron un número importante de BTV, lo cual puede ser trascendental desde el punto de vista patológico y sanitario. Además, la corriente por diferencia de mareas juega un papel importante en la dispersión de las bacterias hacia la bahía y el estero, con los riesgos potenciales que implicaría en el estado sanitario de los cultivos ostrícolas que operan en la zona.  El estudio coordinado por Garcia-Hernández50 reportó que los estudios de los contaminantes en el Golfo de California son escasos, pero los pesticidas y la sobrecarga de nutrientes son dos cuestiones de gran preocupación en la región. En ese estudio aplicaron una encuesta a los pobladores locales en el Golfo de California usando a los isópodos como bioindicadores. En sus resultados manifestaron altas concentraciones de Plomo (Pb), Cadmio (Cd) y Mercurio (Hg) en Ligia presente en los puertos industriales de Mazatlán, La Paz y Guaymas.

El monitoreo de contaminantes en la Reserva de la Biosfera Isla San Pedro Mártir reveló que los sedimentos del sitio presentaron altas concentraciones de Hidrocarburos Aromáticos Policíclicos (HAP) (3,52 ppm), que podrían causar toxicidad en la fauna local, y los pesticidas organoclorados (Endosulfán y Endrina) estuvieron presentes en los sedimentos en concentraciones relativamente altas (1,63 ppm).

El Mercurio fue el de mayor preocupación en la región, debido a su capacidad de bioacumulación en la cadena alimenticia en su forma química más tóxica. El Mercurio inorgánico (no tóxicos) entra en el medio acuático, en el que es convertido por las bacterias anaerobias de la materia orgánica del sedimento y de partículas, transformándose en Metilmercurio (MeHg) la forma más tóxica del Mercurio. MeHg se acumula rápidamente en la biota acuática y alcanza sus mayores concentraciones en los tejidos de los peces en la parte superior de la cadena alimenticia. Casi todos (95-99%) los peces muestreados presentaron MeHg, con una vida media en el tejido muscular estimada de 2 a 3 años. Las concentraciones más altas se encontraron en los tiburones y el pez espada (1.2 mg/g), mientras que las anchoas tuvieron valores medios por debajo de 0.85 mg/g. El nivel de riesgo por Mercurio para la población humana no se ha determinado aún, pero los patrones de consumo de pescado son importantes. En México, en generla el consumo de pescado es bajo. El promedio de consumo de pescado ha sido estimado en 9.01 kg/persona/año (equivalente a 25 g/persona/día). Aunque, la información sobre el consumo promedio de pescado en comunidades costeras puede ser mayor debido a la disponibilidad de los productos pesqueros.

50 García Hernández Jaqueline et al., 2013. Community-based monitoring of pollutants in the Gulf of California. Final Technical Report for North American Partnership for Environmental Community Action (NAPECA). Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. (CIAD) Guaymas.

40 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Estado Tendencia

Bueno

II. Hábitat: Actividades humanas

II.4. ¿En qué medida influyen las actividades humanas en la extensión y calidad del hábitat, y cuáles son los cambios que se observan?

Durante el proceso de reflexión de los especialistas mencionaron que Isla Alcatraz es visitada por turistas constantemente, quienes extraen flora y fauna silvestre y contaminan con basura, aunque esto ocurre solo a las orillas de la isla. En cambio en Isla Tiburón no hay actividades pecuarias, el uso de los caminos no tienen un impacto significativo ya que su uso es restringido, la cacería del borrego cimarrón se realiza con reglas claras de bajo impacto. Desde hace más de 30 años, ya no se lleva a cabo la extracción de guano en varias islas, pero hay colecta de huevos de aves marinas en Isla Patos. El uso de las islas por parte de los pescadores ha disminuido, sin embargo se ha incrementado el turismo. En este sentido, los expertos definieron en general el estado del ANP como bueno, como ejemplo señalaron las islas San Jorge y San Esteban, porque encontraron basura en sitios muy localizados. No obstante, Isla Tiburón fue calificada como superior, dado que consideran que el impacto de los caminos es mínimo con respecto a la superficie total de la isla (1,200 km2), el uso de esos caminos es bajo (24 veces al año), no presenta ganado y ninguna otra actividad que altere el estado de conservación del sitio. También fue calificado como superior el estado de Isla San Pedro Nolasco. Las islas Lobos, Masocari, Alcatraz, San Esteban y de la Bahía San Francisco fueron calificados como aceptables, en vista de que presentaron basura, redes pesqueras olvidadas y tienen impactos generados por el turismo. Isla Pájaros presenta grasa en los fondos blandos de la zona intermareal y basura en las orillas de la isla, por lo que fue catalogada como deficiente al igual que las islas de la Bahía de Guaymas. Los participantes consideraron la tendencia para todas las islas de Sonora como estable, ya que la mayoría de ellas no tienen cambios significativos o impactos fuertes durante largo tiempo, como ejemplo señalaron las islas de Alcatraz, San Pedro Nolasco y las islas de la Bahía de Guaymas. Por otra parte, indicaron que las islas San Jorge, San Esteban, Huivulai y Patos su tendencia esta mejorando. Sin embargo, Isla Tiburón fue calificada como en deterioro, debido a que hay apertura de nuevos caminos, uso de cuatrimotos y camionetas todo terreno entre los meses de octubre a marzo de cada año.

41 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Evidencia: A continuación se describen los principales hallazgos de la información técnica y científica recabada, agrupada por temas: a) Metales pesados:

 Se reviso el estudio realizado por Aguilera-Márquez et al51 acerca de muestreos de huevos de aves de colonia de las familias Ardeidae y Threskiornithidae en el estero de la Bahía del Tóbari en 2010, 2011 y 2012. Durante 2011 y 2012, se realizó un dragado de canales en la bahía con fines de restauración ambiental, retirando cerca de 122 toneladas de sedimento y colocándolo en las orillas. A pesar de que se utilizó una draga de succión y una manguera de extracción, se observaron efectos significativos en las concentraciones de metales pesados en los huevos de las aves que anidaron en la Isla Huivulai. La cercanía de la bahía del Tóbari al valle agrícola del Yaqui, expone a las aves a posibles contaminantes locales. Las garzas y aves zancudas habitan en una gran variedad de ecosistemas acuáticos costeros en los que se alimentan de vertebrados e invertebrados. Debido a esta variedad de fuentes de alimentación y a su cercanía a la costa, están expuestas a los contaminantes ambientales persistentes, como plaguicidas organoclorados, bifenilos policlorados (PCB) y metales pesados, por ello estas aves son consideradas como especies indicadoras de estrés ambiental. Las aves que se alimentan por sondeo como ibis y espátulas, exploran con sus picos especializados, el sedimento en busca de invertebrados, gusanos e insectos. Las garzas, por su parte utilizan su cuello largo y flexible para atrapar a sus presas (acechar) como peces y crustáceos.

Los resultados de ese estudio mostraron un incremento en las concentraciones de Mercurio, Cadmio y Zinc, y una disminución en la concentración de Cobre en los huevos de las colonias de aves que anidaron en la Isla Huivulai, después del dragado de la bahía. Se encontró un cambio en la distribución de Mercurio entre el cascarón y su contenido, aumentando las concentraciones en el contenido después del dragado. Se observó una mayor acumulación de Mercurio en las aves sondeadoras comparadas con las piscívoras que se ubican en los eslabones más altos de la cadena alimenticia, debido probablemente a un incremento en la disponibilidad de Mercurio en los sedimento. Finalmente, las concentraciones de Mercurio encontradas en contenido de huevo, excedieron los límites establecidos en la normatividad mexicana para protección de aves acuáticas en un 52% de las muestras, después del dragado (en 2012), lo que pudo haber causado problemas de salud en las aves que anidaron en la Isla Huivulai.

51 Aguilera-Márquez, Daniela, Germán Leyva-García, Jaqueline García-Hernández y Martín Jara-Marini. Efectos del dragado de una bahía en el sur de Sonora, en las concentraciones de metales pesados de huevos de aves de colonia. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C., en revisión.

42 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California b) Cambio uso de suelo:

 El estudio realizado por Fleischner y Reigner52 (1993) señaló desde entonces que había planes para la realización de desarrollos turísticos en zona costera, esto ha generado amenazas de transformación de los manglares presentes en los estuarios y línea de costa, como ejemplo citaron al Estero Santa Cruz, donde se registro la disminución de la entrada de agua dulce del Río Sonora. Estas amenazas han impactado a las aves sensibles como el águila pescadora (Pandion haliaetus). c) Eutroficación:

 El estudio realizado por Barraza et al.53 señaló que los sistemas de producción en el cultivo de camarón marino, semi-intensivo o intensivo, conducen a un aumento significativo en los niveles de nutrientes, la biomasa de fitoplancton, materia orgánica y sólidos suspendidos en el medio receptor de los afluentes de la granja. El impacto de los afluentes del estanque en los ecosistemas adyacentes es variable y depende de diversos factores, como la magnitud de la descarga, la composición química de los afluentes de los estanques, y en lo específico las características del medio ambiente que recibe la descarga, como la circulación y las tasas de dilución. Los resultados de ese estudio indicaron que la sostenibilidad de los cultivos de camarón requieren de buena calidad del agua, pero registraron sólidos en suspensión (partículas de materia orgánica, Clorofila a, bacterias heterotróficas (VHB) y Vibrio (VLB)) en la Bahía de Kino y la laguna Santa Cruz, fueron de dos a tres veces mayor que en el sitio de control (área adyacente de Isla Alcatraz). Los problemas ambientales de los efluentes de las granjas de camarones se asocian con la generación de contaminación y enfermedades. El exceso de materia orgánica en la bahía y en la laguna indujeron un aumento de la demanda de Oxígeno disuelto, lo que afectó negativamente a los ecosistemas por hipoxia. Las variaciones en las concentraciones del Oxígeno disuelto en la bahía y la laguna pudieron ser explicados por el patrón de vientos, los beneficios generados por la mezcla de agua durante las mareas y la circulación a lo largo de la costa. El intercambio de agua entre el Golfo de California y la laguna fue estimado en 21 días. Las hipoxias se observaron principalmente durante el verano cuando los vientos fueron menos intensos, la temperatura del agua fue más alta y el promedio de Oxígeno disuelto fue inferior. Eso representó un posible efecto negativo sobre los procesos biogeoquímicos y la vida acuática de los ecosistemas.

52 Fleischner Thomas L. and Mark F. Reigner, 1993. Winter of Bahia Kino, Central Gulf of California Coast, Sonora, . Ecologica 3(1): 29-34. 53 Barraza-Guardado, Ramón H., José A. Arreola-Lizárraga, Marco A. López-Torres, Ramón Casillas- Hernández, Anselmo Miranda-Baeza, Francisco Magallón-Barrajas and Cuauhtemoc Ibarra-Gámez, 2013. Effluents of Shrimp Farms and Its Influence on the Coastal Ecosystems of Bahía de Kino, Mexico. Hindawi Publishing Corporation, The ScientificWorld Journal, Volume 2013, Article ID 306370, 8 pages.

43 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Las cargas de nutrientes se han relacionado con una menor diversidad de especies de fitoplancton y la proliferación de algas dañinas, con impactos en la salud ecológica de los ecosistemas costeros. En una zona cercana a la bahía en abril de 2003 se registro floración de algas nocivas de Chatonella marina, C. cf . ovata, Gymnodinium catenatum y G. sanguineum causó una mortandad masiva de peces y moluscos. La importante actividad de cultivo de ostras (Crassostrea gigas y C. corteziensis) que rodea la bahía y la laguna podría ser impactada por las descargas de agua de las granjas camaroneras. Barraza y colaboradores concluyeron que las efluentes de las granjas de camarón generaron alta salinidad, incrementaron los sólidos suspendidos por partículas orgánicas, la Clorofila a y bacterias en los ecosistemas costeros, también hubó una reducción del Oxígeno disuelto y la transparencia del agua. Consideraorn que no hay suficiente conocimiento para dilucidar como afectan las actividades de acuicultura en los ecosistemas costeros. La calidad del agua de Bahía de Kino se vió alterada como resultado de las descargas de las granjas camaroneras. Los resultados sugirieron que tanto en México como en otras partes del mundo el tratamiento del agua in situ y la reutilización de los afluentes reducirían o evitarían la pérdida de los servicios ambientales de los ecosistemas costeros. d) Flora:

 El estudio realizado por Felguer et al. (2011)54 reportó cuatro especies endémicas para Isla San Pedro Nolasco (Figura 6), y junto con la Isla Ángel de la Guarda presentaron el más alto nivel de endemismos de plantas en una sola isla en el Golfo de California. La vegetación de Isla San Pedro Nolasco comprende especies de matorral desértico en comunidades únicas, distribuidas de acuerdo a la pendiente y elevación. Se desconoce si la isla tuvo ocupacion humana alguna vez, presenta un aguaje de agua dulce. Algunos de los resultados reportados por esos autores fueron que la diversidad de especies fue mayor en los sitios con mayor elevación (por arriba de 200 m, especialmente en el lado este de la cresta de la isla). Registraron once de las especies de flora (19%) que habitan en las cimas, y las gramíneas dominaron las laderas norte y noreste de la isla.

54 Felger Richard S., Benjamin T. Wilder and Juan Pablo Gallo-Reynoso, 2011. Floristic Diversity and Long- Term Vegetation Dynamics of , Gulf of California, Mexico. Proceedings of the San Diego Society of Natural History, Number 43: 1-40 pp.

44 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Figura 6. Isla San Pedro Nolasco vista de norte a noroeste. Fuente: Felger et al.55

La Isla San Pedro Nolasco posee una baja diversidad florística con relación a su tamaño, elevación y diversidad de hábitats. El transporte a través del agua es el único medio posible de colonizacion para esta isla geológicamente aislada. Los Felger y colaboradores atribuyeron la baja riqueza de especies al largo tiempo de aislamiento de la isla, a los empinados acantilados que la rodean y que limitan la colonizacion a través del agua, y a episodios de extrema aridez. e) Especies introducidas:

 En México los programas de erradicación de especies exóticas ejecutados con éxito hasta agosto de 200856, sumaron 57 erradicaciones en 32 sitios; seis más se encontraban en proceso al 2008 y 48 aún están pendientes. El gato doméstico (Felis catus) fue el objetivo en 18 de los casos, lo que representó cerca de la mitad del total mundial de islas con gatos erradicados. Al igual que en casi todo el mundo, no se han realizado erradicaciones de invertebrados ni de organismos marinos. En la Tabla 4 se señalan algunos ejemplos de erradicaciones de especies exóticas que afectaron los hábitats de las islas de Sonora.

55 Idem 56 Aguirre Muñoz, A., R. Mendoza Alfaro et al., 2009. Especies exoticas invasoras: impactos sobre las poblaciones de flora y fauna, los procesos ecológicos y la economía, en Capital natural de México, vol. II: Estado de conservación y tendencias de cambio. Conabio, Mexico, pp. 277-318.

45 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Tabla 4. Islas del noroeste de México con especies introducidas y estatus de erradicación (actualizado hasta agosto de 2008) Estatus de la Nombre de la isla Especie erradicada Nombre común erradicación

San Jorge Rattus rattus Rata negra Finalizada Rattus norvegicus Rata café Finalizada Rasa Mus musculus Raton doméstico Finalizada San Pedro Mártir Rattus rattus Rata negra Finalizada Canis lupus familiaris Perro Pendiente San Esteban Rattus norvegicus Rata café Pendiente Canis lupus familiaris Perro Pendiente Tiburón Ovis canadensis mexicana Borrego cimarrón Pendiente Rattus sp. Rata Pendiente Canis lupus familiaris Perro Finalizada Alcatraz Felis catus Gato Finalizada La tabla fue adaptada de Aguirre Muñoz, A., R. Mendoza Alfaro et al. 200957.

 En las islas de la Bahía de San Francisco58 se encontraron tres especies de plantas introducidas, el zacate buffel (Pennisetum ciliare), el zacate rosado (Rhynchelitrum repens), y la verdolaga bronca (Trianthema portulacastrum), todas nativas de Africa. El zacate buffel y la verdolaga bronca crecen en Isla Chaperona. El primero se distribuye desde la Punta Norte hacia el Sur por la orilla en el lado Oeste y el segundo en toda la Isla durante la temporada de lluvias de verano. El zacate rosado es otra especie introducida en Isla Chaperona que se distribuye en la parte Oeste; y que también está presente en la Isla Santa Catalina donde crece en un área semiplana de la parte alta. De las especies de plantas exóticas mencionadas anteriormente, solo el zacate buffel representa una amenaza potencial para las demás especies de plantas en la isla, debido a su alta capacidad para dispersarse y a su habilidad para propagar fuego a ecosistemas donde normalmente no juega un papel en el ecosistema. Por lo que seria recomendable hacer una erradicación del zacate ahora que no se ha dispersado totalmente por la isla.

57 Idem 58 Cabrera Santiago Horacio, Carmen G. Suárez Gracida, Juan Pablo Gallo Reynoso y Ana Luisa Figueroa Carranza. Listados de Flora, Fauna y Usos de las Islas de la Bahía San Francisco, Guaymas, Sonora. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. Unidad Guaymas, 76 pp.

46 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California d) Sobrepesca:

 La sardina del Pacífico59 60juega un papel relevante dentro de la cadena trófica en el Golfo de California, como alimento de las aves y mamíferos marinos. Las poblaciones de la sardina del Pacífico (Sardinops sagax caevuleus) experimentan oscilaciones periódicas en las tasas anuales de supervivencia, debido a los efectos ambientales en el reclutamiento de la especie en el Golfo de California y en la costa del Pacífico de América del Norte. La sardina del Pacífico en el Golfo de California fue el principal componente de la pesquería mexicana de peces pelágicos, con máximos desembarques anuales registrados de 292,000 toneladas métricas (MT). La sardina monterrey se capturó por primera vez en el golfo a finales de 1960, tras el colapso de la pesquería de la sardina en la costa oeste de California y Baja California. Los desembarcos de sardina monterrey aumentó en dos décadas, alcanzó su punto máximo en 1988/1989, luego disminuyo rápidamente a un mínimo de alrededor de siete millones de toneladas en la temporada de pesca 1991/1992. La disminución de la abundancia de sardina monterrey en el Golfode California pudo deberse a la sobre pesca realizada durante un período de condiciones ambientales adversas (antes de 1991/1992). El desplazamiento en la estructura de edades de la población de la sardina monterrey fue provocado por la captura de edades más jovenes e incremento del esfuerzo pesquero durante el descenso de las poblaciones, generando la sobreexplotación del stock. La aparición en 1985 de la anchoveta norteña (Engraulis mordax) en la captura comercial sugirió que reemplazo a la sardina monterrey. La hipótesis de la sustitución de especies fue descartada, debido a que los datos indicaron que la sardina monterrey y anchoveta norteña han coexistido en el Golfo de California, desde hace mucho tiempo. El efecto potencial del reclutamiento de la sardina monterrey en el Golfo de California no se pudo aclarar, pero se vió que la sobrepesca en combinación con fenómenos como El Niño causaron el colapso de la sardina del Pacífico en California y la anchoveta en el Perú.

59 Tershy Bernie R., Dawn Breese and Donald A. Croll, 1997. Human perturbations and conservation strategies for San Pedro Mártir Island, Islas of Golfo de California Reserve, México. Environmental Conservation 24 (3): 261–270. Foundation for Environmental Conservation. 60 Sagarin, Raphael D., William F Gilly, Charles H. Baxter, Nancy Burnett, and Jon Christensen, 2008. Remembering the Gulf: changes to the marine communities of the Sea of Cortez since the Steinbeck and Ricketts expedition of 1940. Frontiers in Ecology and the Environment. Front Ecol Environ 2008; 6, doi: 10.1890/070067.

47 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Estado Tendencia

Bueno

II. Hábitat: Extensión y distribución

II.5. ¿En qué medida la alteración de hábitats –incluidas modificaciones en la extensión y distribución de los principales tipos de hábitat- afecta la salud de los ecosistemas, y qué cambios se registran en tal alteración?

Los ecosistemas insulares del Golfo de California, tienen una relación muy estrecha de conectividad con el ambiente marino. Algunos autores como Polis lo han denominado un subsidio del mar a la tierra, a través de especies como las aves marinas, los murciélagos pescadores, algunos invertebrados y reptiles, quienes consumen su alimento en el mar, e importan esa energía al ecosistema insular. Por lo que cualquier impacto que ocurre en las aguas aledañas de las islas (dentro del ámbito de las zonas de alimentación de dichas especies) puede provocar un efecto en cascada en los ecosistemas insulares.

Los expertos mencionaron que se han dragado 12 mil hectáreas de estuarios en los últimos 10 años (Figura 7), provocando modificaciones significativas en los hábitats. Las redes de arrastre pesquero afectan los sustratos, pero se desconoce que tan cerca ocurre de las islas. Durante el proceso de limpia de pescado y camarón, los pescadores contaminan la zona intermareal de las islas provocando áreas anóxicas. El efecto de las descargas agrícolas en los afloramientos de plancton altera las cadenas tróficas, y en ocasiones las descargas de las granjas camaronícolas contribuyen en la aparición de las mareas rojas. Las aves y lobos marinos son afectados por la pesca de pelágicos menores, dado que son su fuente de alimento.

Los especialistas determinaron el estado general de las islas como bueno y señalaron como ejemplos las islas Alcatraz y Tiburón, para esta última mencionaron que han ido creciendo los impactos relacionados a la actividad cinegética, y se ha reducido la participación de la comunidad Com caac en el monitoreo de dichas actividades. No obstante, Isla Huivulai fue calificada como deficiente, debido a que las dunas están cubiertas por zacate buffel y presentaron modificaciones en su estructura por diversas actividades. La tendencia fue calificada como en rápido deterioro en términos generales para las islas de Sonora, como ejemplo señalaron Isla Tiburón.

48 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Figura 7. Transformación de 12,000 hectáreas de estuarios y zona costera entre los Esteros Santa Cruz y Tastiota por camaroniculturas, entre 2000 y 2013. Fuente: Prescott College 61.

Evidencia: A continuación se describen los principales hallazgos de la información técnica y científica recabada, agrupada por temas: a) Modificación del hábitat:

 Tershy y colaboradores62 63 (1993 y 1996) decribieron en sus investigaciones al Golfo de California como un mar subtropical de mil kilometros de largo con alta productividad primaria y la oceanografía extremadamente dinámica. Es el límite del rango del norte en las aguas del Pacífico oriental donde se distribuyen cinco especies de Pelecaniformes tropicales, y el límite sur del rango de varias especies de aves marinas de climas templados y una familia de Alcidae. Por otra parte, del 70 al 98% de la población mundial de seis aves marinas se reproducen en el Golfo de California:

61 Imagen proporcionada por Centro de Estudios Culturales y Ecológicos, Prescott College, A.C. durante el taller en la Ciudad de Guaymas, Sonora, el 28 y 29 de enero de 2014. 62 Tershy Bernie R., Ellen Van Guelder and Dawn Breese, 1993. Relative abundance and seasonal distribution of Seabirds in the Canal de Ballenas, Gulf of California. Short Communications, The Condor 95:458-464. 63 Tershy Bernie R. and Dawn Breese, 1997. The birds of San Pedro Martir Island, Gulf of California, Mexico. Western Birds, 28:96-107.

49 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

1) Paíño negro (Oceanodroma Melania) 2) Paíño mínimo (Oceanodroma microsoma) 3) Mérgulo (Synthliboramphus craveri) 4) Gaviota de patas amarillas (Larus livens) 5) Gaviota ploma (Larus heermanni) y 6) Gallito elegante (Sterna elegans).

La biogeografía del Golfo de California es interesante e importante para las poblaciones de aves marinas, y se caracteriza por (1) tres principales tipos de hábitats: playas de arena poco profundos, puntas rocosas e islas, y las aguas pelágicas costeras de más de 1,500m de profundidad, (2) la extrema variabilidad de hábitats con condiciones de agua de temperatura (<15ºC) y prevalecen vientos del noroeste en el invierno y la primavera, y las condiciones del agua tropicales (>26ºC) con vientos del sureste en el verano y el otoño, y (3) fuertes corrientes de marea (>3m/seg) que causan la mezcla vertical generando alta productividad primaria comparable a las principales zonas de surgencias. La distribución estacional de las 13 especies que se reproducen en el Golfo de California en general está de acuerdo con lo que se conoce acerca de sus movimientos migratorios y la temporada de cría. Un gran número de bobos cafés (Sula leucogaster) y los bobos de patas azules (Sula nebouxii) se reproducen en Isla San Pedro Mártir, de febrero a julio. Su número aumentó al final del verano, cuando la mayoría de los nidos tendrían polluelos volantones o nidadas fallidas. El aumento explosivo al final del verano en los números coincidió con la migración de grandes concentraciones de sardina del Pacífico (Sardinops sagax) y el arenque (Opisthonema sp). Los pelícanos cafés (Pelecanus accidentalis) se reproducen a finales del invierno y principios de primavera. Sin embargo, durante la realización de esos estudios se registraron pelícanos que se alimentaron de las concentraciones de sardinas y arenque del Pacífico a finales del verano. Durante esta temporada se registraron aproximadamente 350,000 gaviotas plomas, 50,000 gallitos elegantes y 15,000 gallitos maxima (Sterna maxima) en Isla Rasa. Estas tres especies se reproducen entre finales de febrero y principios de julio, después de que gran parte de la población migra hacia la costa del Pacífico. Aunque las gaviotas plomas se observaron con frecuencia robando la comida a los pelícanos cafés, sus números comenzaron a disminuir al mismo tiempo el número de pelícanos en el área de estudio comenzaron a aumentar. Varias de las aves migratorias se alimentan de zooplancton, el cual se encuentró en concentraciones ricas en el área de estudio en el invierno y la primavera. La mayoría de los datos fueron recogidos en un solo año, y la variación interanual en el número de algunas especies en el área de estudio pudo ser de más del 200%.

50 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

 El estudio de Fleischner et al.64 mencionó que otro objeto de conservación importante en el Golfo de California son los manglares. La coincidencia de manglares en islas ubicadas en estuarios, aves marinas y el desierto es típica de varios sitios a lo largo de la costa de Sonora en la sección media del Golfo de California. La diversidad de hábitats de Bahía Kino contribuye a la diversidad de aves, y es representativa de esta región de la costa de Sonora. También, Bahía Kino está cerca del límite norte de la distribución de muchas especies del sur como el zopilote negro (Coragyps atratus), el bobo de patas azules (Sula nebouxii), el bobo de patas cafés (Sula leucogaster) y la tijereta de mar (Fregata magnificens), mientras se reduce la avifauna en el norte, salvo por varias especies inmigrantes (especialmente aves costeras), que se reproducen en el extremo norte. El tipo de hábitat con mayor diversidad de aves fueron los manglares de Bahía Kino, que fue utilizado por el 58% de las especies. Por el momento, el hábitat con la diversidad más baja fue utilizado por el 19% de las especies. La zona de Bahía Kino es hábitat del halcón peregrino (Falco peregrinus), se observó alimentándose y anidando dentro del área de estudio. Los autores reportaron en 1993, que había planes de construcción de condominios frente al mar, y estos cambios de uso de suelo amenazan con transformar los diferentes tipos de hábitat costeros como los manglares. También en esa época ya se hablaba de la disminución alarmante en el volumen de la pesca comercial e incremento del esfuerzo pesquero; los pescadores locales reconocían la sobreexplotación de peces y crustáceos bentónicos. Fleischner y colaboradores indicaron que debido a la escasa información sobre las aves de la zona, no les fue posible realizar comparaciones históricas. El valor del Estero Santa Cruz como hábitat de aves presentó la riqueza biológica general de otros estuarios de Sonora. Existieron amenazas en el Estero Santa Cruz por el desarrollo turístico (que incluyeron dragados), así como la disminución de aporte de agua dulce desde el Río Sonora. Estas amenazas pudieron tener un impacto sensible para las aves, como el águila pescadora (Pandion haliaetus), entre otras.

64 Fleischner Thomas L. and Mark F. Riegner, 1993. Winter Birds of Bahia Kino, Central Gulf of California Coast, Sonora, Mexico. Ecologica 3 (1): 29-34.

51 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Estado Tendencia Bueno II. Hábitat: Contaminantes

II.6. ¿Hasta qué punto los contaminantes presentes en el hábitat o en la red trófica afectan los recursos biológicos o la calidad del agua, y qué cambios presentan éstos?

Durante la discusión los participantes indicaron que no hay evidencia de metales pesados en las islas, sin embargo en islas de barra como El Tobari, hay registros de impacto por contaminantes. No se ha logrado la reforestación de mangles por el efecto de los contaminantes (metales traza), y esto lo consideraron como grave. Mencionaron que han visto poca contaminación por basura y plástico en todas las islas. En Isla Tiburón no se ha detectado evidencia de contaminantes en los aguajes, pero en otras islas se han encontrado metales pesados en los huevos de aves marinas, y se han registrado plaguicidas organoclorados en balanos. En general, los expertos decidieron calificar el estado para las islas de Sonora como bueno, dado que hay poca contaminación por basura y plástico. Las islas de barrera que están cercanas a la costa, como las de la Bahía de Guaymas fueron consideradas como aceptables. Los especialistas señalaron que la tendencia en términos generales esta en deterioro o disminuyendo, dado que hay fuentes de contaminantes en el agua marina aledaña a las islas por el incremento en el número de embarcaciones, las descargas por agricultura y camaronícolas, generando un aumento de organoclorados (como el Endosulfán) en la zona.

Evidencia: A continuación se describen los principales hallazgos de la información técnica y científica recabada, agrupada por temas: a) Metales pesados:

 El estudio de García Hernández65 menciona que son escasa las investigaciones de contaminantes en el Golfo de California, pero el efecto de los pesticidas y la sobrecarga de nutrientes son dos cuestiones de gran preocupación para las autoridades y sociedad. Ella documento que existe un estudio realizado con isópodos como bioindicadores en el Golfo de California, en el cual reportaron altas concentraciones de Plomo (Pb), Cadmio (Cd) y Mercurio (Hg) en los puertos industriales de Mazatlán, La Paz y Guaymas. También el monitoreo de contaminantes en la Reserva de la Biosfera Isla San Pedro Mártir (ISPM) reveló que los sedimentos de la isla tenían altas concentraciones de hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP, en 3.52 ppm), que pudieron causar toxicidad para la fauna local; los sedimentos presentaron pesticidas organoclorados (Endosulfán y Endrina) en concentraciones relativamente altas (1.63 ppm).

65 García Hernández, Jaqueline, 2013. Community-Based Monitoring of Pollutants in the Gulf of California. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. (CIAD) Guaymas.

52 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

En la lista de Contaminantes Orgánicos Persistentes (POP) el Mercurio fue el de mayor preocupación en la región, debido a su capacidad de bioacumulación en la cadena alimenticia en su forma química más tóxica. El Mercurio inorgánico (no tóxico) entra en el medio acuático cuando es convertido por las bacterias anaerobias del sedimento en Metilmercurio (MeHg), la forma más tóxica. El MeHg se acumula rápidamente en la biota acuática y alcanza sus mayores concentraciones en los tejidos de peces. Las especies con las concentraciones más altas de Mercurio fueron el cazón picudo del Pacífico, los tiburones cornudo, arenero, martillo y blanco. Aunque estas especies se presentan pocas veces en las costas de Sonora, debido a la sobrepesca. García Hernández66 revelo que la evaluación de comunidades costeras de las Bahías Kino y El Tobari, pueden ser afectadas por metales pesados durante el consumo de pescado. Algunos de los resultados obtenidos indicaron que si existe un posible riesgo de Mercurio u otros contaminantes. Las concentraciones de metales pesados en el agua de Bahía de Kino indico la presencia de Plomo y Cadmio en niveles superiores a los establecidos en la normatividad mexicana para la protección de la vida acuática. En la Bahia El Tobari en uno de los sitios muestreados presento concentraciones muy elevadas de Mercurio superiores a la regulación mexicana. La concentración de Plomo en el agua se originó probablemente de los barcos de pesca o pangas.

La autora concluyó en ese estudio que el análisis de los contaminantes traza en el agua, sedimentos y tejidos de peces recolectados en la costa de Sonora, mostraron concentraciones altas de Mercurio y pesticidas organoclorados en algunas especies de peces y almejas. El consumo de pescado en pequeñas comunidades costeras fue alta (34% de todos los diferentes alimentos que se consumen en un día) y alrededor de 145 g/día. Pero durante el año, el consumo de pescado se redujo considerablemente a sólo 17 g/día. Es posible que el consumo de pescado sea alto durante la temporada alta, pero disminuye cuando la especie no está disponible. b) Contaminación por petróleo:

 Anderson et al.67 publicaron en 1996 un artículo en el que describieron aves marinas contaminadas con aceite crudo y otros productos derivados del petróleo durante varias décadas, y varias de ellas sobrevivieron el tiempo suficiente para ser capturadas, limpiadas y puestas en libertad. Sin embargo, rara vez se realizan estudios de seguimiento para verificar si las aves sobreviven ese tipo de sucesos. Por ello, los autores realizaron un estudio para evaluar la supervivencia posterior a la liberación y dispersión de pelícanos cafés (Pelecanus occidentalis californicus) rehabilitados. La oportunidad surgió con las ocurrencias de dos derrames de petróleo en la Cuenca del Sur de California (7 de febrero de 1990, afectó a 185 pelícanos y 3 abril de 1991 afectó cerca de 25 pelícanos). Como parte del estudio realizaron comparaciones entre pelícanos

66 Idem 67 Anderson Daniel W., Franklin Gress and D. Michael Fry, 1996. Survival and dispersal of oiled Brown Pelicans after rehabilitation and release. Marine Pollution Bulletin, pp. 711-718.

53 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California cafés sanos del Golfo de California versus los limpiados, rehabilitados y liberados en la costa de California. Muchas formas de hidrocarburos derivados de petróleo ingeridos o contaminación externa, pueden causar una serie de transtornos fisiológicos en las aves y los mamíferos marinos como anemia, inmunosupresión, disfunción endocrina, y otros efectos que pueden producir alteraciones metabólicas irreversibles a largo plazo. Aunque ese estudio no fue diseñado para separar los efectos tóxicos del petróleo de los efectos de estrés generados por la manipulación de los individuos. Las tensiones iniciales que vivieron los pelícanos por el engrase e ingestión de aceite provocaron un aumento de los niveles de corticosterona. Los pelícanos cafés mostraron pesos corporales normales después de ser rehabilitados; su comportamiento fue normal prevío a su liberación, lo que llevó a predecir una reproducción adecuada y la supervivencia en el período siguiente. Sin embargo, la supervivencia de los pelícanos cafés se redujo con el tiempo al perder los beneficios del cuidado en cautiverio. Los resultados de ese estudio revelaron que las técnicas de rehabilitación no fueron eficaces, para lograr que las aves contaminadas sobrevivieran en su hábitat natural. Esos hallazgos pudieron ser utilizados para mejorar las técnicas de deslubricado, manejo, rehabilitación y liberación de las aves marinas. En conclusión la rehabilitación como una técnica de manejo de la vida silvestre, debe ser evaluada objetivamente tanto en la recuperación de una población y el costo–beneficio de este tipo de impactos. c) Pesca incidental:

 El estudio realizado por Meltzer et al.68 (2009) señaló que se capturaron en México, 196,456 toneladas métricas de camarones. En el estado de Sonora se captura y produce más camarón (la pesca de arrastre y camaronícultura) que cualquier otro estado de la República Mexicana (101,045 toneladas métricas de camarón en 2009), lo que representó el 51.4% de producción nacional para ese año. Aunque la mayoría de la producción de camarones en México proviene de la acuicultura (67.8% de la producción nacional de camarón en 2009), la pesca de arrastre sigue representando una fuerza económica considerable y tiene impactos significativos en los hábitats y socioeconómicos. La pesca de arrastre de camarón provoca una alta mortalidad de otras especies que son capturadas incidentalmente, como individuos juveniles y especies amenazadas; inducen cambios en la composición de las especies y estructura de la comunidad bentónica; cambios en la columna de agua por la disposición de nutrientes y alteración de los niveles de Oxígeno, debido a la descomposición de las especies capturadas. El objetivo de ese estudio fue proporcionar información acerca de la diversidad de las especies capturadas incidentalmente, asociadas a la pesca de arrastre de camarón en la región de Bahía Kino.

68 Meltzer, L., Naomi S. Blinick and Abram B. Fleishman, 2012. Management Implications of the Biodiversity and Socio-Economic Impacts of Shrimp Trawler By-Catch in Bahía de Kino, Sonora, México. PLoS ONE 7(6): e35609. doi:10.1371/journal.pone.0035609

54 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

La colecta de datos fue en 55 redes de arrastre de seis barcos, durante 14 noches del mes de noviembre en 2003, 2004, 2006 a 2009. En sus resultados identificaron un total de 183 especies en las capturas, conformadas por 97 especies de peces óseos de 43 familias, 19 especies de elasmobranquios de 12 familias, 66 especies de invertebrados, y una tortuga marina. En la Tabla 5 se señalan las siete especies protegidas encontradas en las capturas incidentales.

Tabla 5. Especies que figuran en la legislación sobre especies protegidas por la NOM-059- SEMARNAT-2010, la Lista Roja de la UICN y/o CITES.

NOM-059-ECOL- Lista Roja de la Nombre científico Nombre común CITES*** 2010* IUCN** Endémica En peligro Totoaba macdonaldi Totoaba En peligro de Apéndice I crítico extinción En peligro de Caretta caretta Tortuga caguama En peligro Apéndice I extinción Caballito de mar del Hippocampus ingens Protegido Vulnerable Apéndice II Pacífico Rhinobatos productus Pez guitarra No listado Casi Amenazado No listado Rhinoptera Raya nariz de oro No listado Casi Amenazado No listado steindachneri Sphyrna lewini Tiburón martillo No listado En Peligro No listado Tiburón Ángel del Squatina californica No listado Casi Amenazado No listado Pacífico * NORMA Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010, Protección ambiental-Especies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio- Lista de especies en riesgo. **Categorías y Criterios de la Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza *** Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres

En la pesca de arrastre de camarón en Bahía Kino, se registró un índice del 85.9% (67,008 toneladas) de captura incidental. De las 183 especies registradas, 35 de ellas tuvieron valor comercial para los pescadores artesanales locales. La mortalidad de especies de valor comercial en la captura incidental generó impactos negativos en las pesquerías de pequeña escala y en la economía de las comunidades locales de Bahía de Kino, exacerbada por la alta incidencia de juveniles registrados (aunque no cuantificado) en un estudio anterior. La pérdida económica para los pescadores locales fue cuantificada parcialmente, dado que varias de las especies capturadas de forma incidental fueron vendidas por la tripulación de los barcos de arrastre de camarón. En una sola noche se registraron 237 kg de nueve taxa con valor de $2,600.00 retenidos por los tripulantes; esto represento pérdidas directas para los pescadores locales. Los resultados mostraron la urgente necesidad de realizar futuros estudios para cuantificar la abundancia de especies de importancia comercial, la diversidad de juveniles e impactos económicos en la pesca de pequeña escala en la región, ocasionada por la pesca por captura incidental.

55 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Estado Tendencia

Aceptable III. Recursos biológicos: Actividades humanas

III.7. ¿En qué medida influyen las actividades humanas en la calidad de los recursos biológicos, y cuáles son los cambios que se observan?

Los participantes sugirieron que las aves y lobos marinos se han visto afectados por varias artes de pesca. La introducción de especies exóticas en las islas han provocado la extinción de diversas especies endémicas. Las pesquerías afectan a las aves y lobos marinos, dado que se alimentan de varias de las especies con valor comercial. Los expertos señalaron que se extraen alrededor de 400,000 toneladas/año de diversos productos pesqueros. Las pesquerías han incrementando en el tiempo, provocando alteraciones en los flujos de materia orgánica y energía de los ecosistemas. También señalaron que han observado disminución en el volumen y talla de los productos pesqueros a través del tiempo. El esfuerzo pesquero en los años 50’s se focalizó en los tiburones, pero las especies de mayor talla como el Marlin, han desaparecido o disminuido en la región. Los expertos señalaron el estado de las islas de Sonora como aceptable en lo general, sin embargo hay algunos casos donde no se da ese estado. En Isla Alcatraz han sido afectados los sitios de anidación de mérgulos, aunque se aprecia la recuperación de la especie. En Isla Huivulai fue clasificada como disminuyendo, dado que presenta serias afectaciones en las poblaciones naturales. En vista de que las aves y los lobos marinos se ven afectados por las diversas pesquerías, se consideró el estado como deficiente. En términos generales para las islas de Sonora, los expertos consideraron su tendencia como estable, pero es disminuyendo o en deterioro para varias especies de aves y lobos marinos, y reptiles; sin determinar para las especies micro-endémicas.

Evidencia: A continuación se describen los principales hallazgos de la información técnica y científica recabada, agrupada por temas: a) Sobrepesca:

Sagarin y colaboradores69 en 2004 repitieron la expedición biológica en el Golfo de California realizada por John Steinbeck y Edward F Ricketts en 1940. Steinbeck y Ricketts colectaron en varios sitios intermareales del Golfo de California, con esa información integraron extensas colecciones científicas, describieron la fauna e historia natural del lugar (Figura 8).

69 Sagarin Raphael D, William F Gilly, Charles H Baxter, Nancy Burnett and Jon Christensen, 2008. Remembering the Gulf: changes to the marine communities of the Sea of Cortez since the Steinbeck and Ricketts expedition of 1940. Frontiers in Ecology and the Environment, doi:10.1890/070067. The Ecological Society of America.

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Figura 8. Mapa de Baja California que muestra los sitios de recolección. Los círculos negros indican los sitios muestreados por Steinbeck y Ricketts, Expedición del Mar de Cortés Education Project (SOCEEP) (En los circulos naranja se destacan los sitios que fueron colectados en la costa de Sonora).

En 2004, Sagarin y colaboradores utilizaron los resultados de la expedición de Steinbeck y Ricketts como línea base, por ello, visitaron los mismos sitios intermareales durante las mismas temporadas. En los muestreos situaron las mismas especies, pero las poblaciones presentaron un menor número de ejemplares y tallas más pequeñas. Uno de los cambios más notables de la comunidad pelágica fue la abundancia de calamar gigante (Dosidicus gigas), especie no registrada en 1940.

El calamar gigante (o calamar de Humboldt) fue observado en la superficie entre Santa Rosalía y San Francisquito cada noche, y en grandes cantidades durante el día fuera de Punta Trinidad. También encontraron juveniles y adultos apareándose cerca de la Isla San Pedro Mártir. A partir del 2000, el calamar gigante ha sido relevante en la pesca comercial en la Bahía de Guaymas.

Steinbeck y Ricketts durante su expedición reportaron grandes bancos de atún aleta amarilla y barrilete, y varias especies de picudos, tortugas y grandes manta rayas. Sin embargo, Sagarin y colaboradores no encontraron bancos de atún y tampoco avistaron ningún picudo o tortugas, pero si registraron jurel que no fue reportado en la expedición de 1940.

Hasta cierto punto, Steinbeck y Ricketts previeron el declive de las especies pelágicas cuando abordaron un barco de arrastre de camarón en la Bahía de Guaymas, lo cual les permitió

57 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California visualizar grandes volúmenes de peces demersales y pelágicos e invertebrados capturados incidentalmente. b) Modificación de hábitats:

 En el Programa de Manejo del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California70 señala que la diversidad biológica de las islas en el mundo ha disminuido, debido a la sobre explotación de flora y fauna, la destrucción de hábitat, la introducción de especies exóticas, contaminación con residuos sólidos, entre otros. Si bien las islas del Golfo de California no están libres de esos problemas, las características desérticas de su ambiente, su aislamiento y la escasez de agua dulce las ha protegido, lo que hace de ellas uno de los ecosistemas insulares mejor conservados del mundo. Sin embargo, las actividades antropogénicas en las islas del Golfo de California y aguas adyacentes han aumentando con el tiempo, se han multiplicado los problemas y amenazas en los ecosistemas insulares y marinos contiguos. El incremento en el número e intensidad de las actividades se relaciona con el crecimiento y desarrollo urbano en la zona costera, con los intereses comerciales a gran escala que existen en la región, así como la agricultura y los avances en la tecnología y equipos de transporte marino y artes de pesca, entre otros.  En la Reserva de la Biosfera Isla San Pedro Mártir71 presenta una larga historia de usos humanos (desde el uso ancestral por los Com caac), así como la explotación del guano que se llevo a cabo a finales del siglo XIX y principios del XX, actividad que diezmó las colonias de aves marinas en 1920. En las últimas cuatro décadas 72 , diversas actividades han impactado drásticamente a las poblaciones de invertebrados y peces, observándose hoy en día reducciones significativas en el volúmen las capturas pesqueras, reducción en las tallas de especies comerciales, e impactos negativos en los ambientes como las praderas de Sargassum spp. Meza y colaboradores realizaron 346 visitas durante 72 meses (enero 2003 a diciembre 2008). Durante ese periodo de monitoreo registraron 1,248 personas provenientes de 10 comunidades distintas del estado de Sonora: Bahía de Kino, Guaymas, San Carlos, Puerto Libertad, El Colorado y El Sahuimaro. El 52% de los usuarios provenía de Bahía de Kino. Del total de las embarcaciones que registraron, el 33% realizó sus actividades dentro de la zona núcleo del ANP, mientras que el 52% las realizó en la zona de amortiguamiento y para el 15% restante no obtuvieron información. Las embarcaciones realizaron actividades como: pesca deportiva (127 embarcaciones), pesca comercial de pequeña escala (70 pangas), pesca comercial de altura o industrial (14 barcos), investigación (49 embarcaciones) y turismo (19 embarcaciones).

70 SEMARNAT, 2001. AVISO mediante el cual se informa al público en general que la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales ha concluido la elaboración del Programa de Manejo del Area de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, asimismo se da a conocer el Resumen del Programa de Manejo respectivo, el plano de localización y zonificación de dicha área. Diario Oficial, Primera Sección, p: 7-42. 71 La reserva tiene una extensión de 343km2, su zona núcleo incluye la porción terrestre de la isla y sus dos islotes (2.89km2), así como una porción de 9km2 de aguas costeras. 72 Meza A., J. Torre, C. Moreno, M. Rojo, A.L. Figueroa, 2009. Monitoreo de usos humanos de la Reserva de la Biosfera Isla San Pedro Mártir. Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, Comunidad y Biodiversidad, A.C. (COBI) y la Escuela de Campo del Prescott College en Bahía de Kino.

58 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

 Cabrera et al.73 describieron los usos antropogénicos en las islas de la Bahía San Francisco, en su estudio narrarón que la actividad humana en las islas ha cambiado enormemente a través del tiempo; han involucrado a distintos protagonistas, residentes indígenas, mestizos de las comunidades costeras, exploradores, científicos y compañías industriales extranjeras. El nivel de uso en las islas de Sonora no está documentado en su generalidad, pero existe información que permite conocer en general los usos. Con el establecimiento de la comunidad turística en San Carlos a partir de los años sesenta del siglo XX, se han incrementando las actividades humanas en la Bahía San Francisco. Las islas son usadas por un diverso grupo de personas que realizan diferentes actividades dentro de la bahía, utilizando las islas como sitios de descanso, paseo, campamento, pesca o simplemente un atractivo paisajístico. Las principales actividades que se registraron en la Bahía San Francisco se pueden clasificar en dos clases, turísticas y comerciales. Las actividades turísticas son aquellas en que el usuario se dedica a contemplar las bellezas naturales y practicar deportes acuáticos, mientras que las comerciales son en las que el usuario explota la fauna marina con el fin de obtener recursos económicos mediante su venta. En la Tabla 6 se clasifican las actividades:

Tabla 6. Actividades en las islas de la Bahía San Francisco

Actividades Turísticas Actividades Comerciales Buceo autóctono Pesca por buceo Pesca deportiva Pesca con línea Paseos turísticos Pesca con redes agalleras Paseos en Kayaks Pesca con trampas

Durante ese estudio, los autores observaron que las islas Chaperona, Jama y Santa Catalina fueron las más frecuentadas por los turistas, en cambio las islas en las que se llevó a cabo pesca comercial fueron Peruano, Lobos, Gringas Norte y Gringas Sur (Tabla 7).

73 Cabrera Santiago Horacio, Carmen G. Suárez Gracida, Juan Pablo Gallo Reynoso y Ana Luisa Figueroa Carranza. Listados de Flora, Fauna y Usos de las Islas de la Bahía San Francisco, Guaymas, Sonora. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. Unidad Guaymas, 76 pp.

59 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Tabla 7. Nivel de uso de las islas de la Bahía San Francisco

Isla Pesca Pesca buceo Buceo Snorkel Pesca de artesanal deportiva Caminatas Kayakismo Recreación Campamentos León F F NR PF NR NR PF M NR Dormido Lobos PF NR NR NR NR NR PF F M Peruano PF NR PF NR NR PF F M M San Nicolas PF NR F NR NR NR NR M M Chaperona PF F F PF M F NR M F De En medio PF NR PF PF PF NR PF M M Gringas PF NR NR NR NR NR PF F F Norte Gringas Sur PF NR NR NR NR NR PF F F Jama NR F F PF NR M NR PF M Santa F F F F NR PF PF PF PF Catalina Frecuente = F Moderado = M Poco frecuente = PF No registrado = NR

60 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Estado Tendencia

Superior

III. Recursos biológicos: Biodiversidad

III.8. ¿Cuál es el estado que guarda la biodiversidad y como está cambiando?

Las islas presentan procesos de migración, donde las especies continentales invaden los territorios insulares. Las especies mico-endémicas han desaparecido en varias de las islas como son los: ratones, aves, insectos y murciélagos. Hay islas donde las poblaciones de reptiles han cambiado y se han visto afectadas por impactos humanos. Los expertos indicaron que las islas de Sonora se encuentran en un estado superior, basado en la condición que presentan los vertebrados, invertebrados y plantas. Pero las islas Huivulai y San Vicente fueron calificadas como aceptable. La tendencia en general fue calificada como estable. En el caso de la Isla Huivulai la tendencia fue considerada como mejorando, pero las islas oceánicas fueron calificadas en deterioro o disminuyendo por los efectos que tienen las pesquerías en las poblaciones de aves como en Isla San Pedro Mártir. Las islas Alcatraz y San Vicente fueron calificadas como en deterioro por la disminución de nidos. Por último, los expertos comentaron que para la medición de la biodiversidad se debe medir la estructura (riqueza, abundancia, índices de diversidad) y la funcionalidad, la cual puede ser medida a través de gremios o por la interacción entre las especies. La desaparición de una especie puede no tener un impacto significativo en una comunidad.

Evidencia: A continuación se describen los principales hallazgos de la información técnica y científica recabada, agrupada por temas: a) Flora:

 En el año 2007 se publico el artículo denominado “Los nuevos descubrimientos de plantas para las islas de Sonora, Golfo de California, México”74 75, como resultado del proyecto "Diversidad Botánica de Isla Tiburón y las islas satélite'', dando lugar a 48 nuevos registros de plantas indicando con precisión su distribución. Wilder y colaboradores realizaron colectas en las islas Tiburón, San Esteban, San Pedro Nolasco, Dátil y Alcatraz. La mayoría de los 49 registros fueron en Isla Tiburón, manifestando un incremento en las especies descritas en 16% con respecto

74 Wilder Benjamin T., Richard S. Felger, Humberto Romero-Morales and Adrián Quijada-Mascareñas, 2007. New plant discoveries for Sonoran islands, Gulf of California, Mexico. Journal of the Botanical Research. lnstitute Texas 1(2):1203-1227. 75 Wilder Benjamin T., Richard S. Felger and Humberto Romero-Morales, 2008. Succulent plant diversity of the Sonoran islands, Gulf of California, Mexico. Haseltonia 14: 127–160.

61 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California a las 298 especies reportadas en el estudio de Rebman et al. (2002), que consultaron los autores de ese estudio. Wilder y colaboradores indicaron que hay una serie de patrones biogeográficos que fueron refrendados con los nuevos registros insulares en el estado de Sonora, uno de esos es la conexión con las zonas subtropicales. Las especies que muestran ese patrón fueron aquellas que habitan en los extensos cañones y están relativamente protegidos de la Sierra Kunkaak en Isla Tiburón, donde la lluvia es tal vez más abundante que en otras áreas del desierto. Los auotres de esos estudios reportaron cuatro nuevas especies en los cañones de la Sierra Kunkaak: 1) Celtis reticulata, 2) Lantana velutina, 3) Notholaena lemmonii variedad lemmonii y 4) Rhynchosia precatoria. Esa relación también se observo en Isla San Pedro Nolasco y en otras islas delas costas de Sonora. Otro de los resultados reportados fueron dos registros de especies endémicas, el primero fue Bothriochloa barbinodis encontrada en sla San Esteban, y el segundo fue Chloris crinita documentada en las islas Tiburón y San Pedro Nolasco. La especie Notholaena lemmonii var. lemmonii se encontró en Isla Cerralvo al sur del Golfo de California, además de las islas Tiburón y San Pedro Nolasco. Esos resultados reforzaron el hecho de que Tiburón y San Pedro Nolasco tienen una similitud florística del 68%. Los autores presentaron registros nuevos de siete taxones: Ambrosia carduacea, Brahea armata/brandegeei, Dalea bicolor var. orcuttiana, Euphorbia xanti, Sideroxylon leucophyllum y Tetramerium fruticosum en Isla Tiburón y Ambrosia divaricata en San Esteban, lo cual mostró que la distribución y presencia de flora en las grandes islas es similar.  El estudio realizado por Polis et al.76 indicó que el enorme aumento de las precipitaciones asociadas al fenómeno de El Niño 1992-1993. En 1992, la precipitación de invierno fue 5.4 veces más de la media histórica, ese aumento condujo una explosión en el crecimiento anual de la cobertura vegetal, la cual se incremento de 10 hasta 160 veces (cubierta 0-4%) en las islas. En 1994, la cobertura vegetal regreso a sus bajos niveles registrados antes de la aparición de El Niño. Seguido de este impulso en la productividad vegetal, la abundancia de insectos se incremento en aproximadamente el doble (1992 y 1993), en comparación con los niveles descritos en 1991. En 1994, el desplome de las plantas anuales causó que las densidades de insectos cayeran a los niveles más bajos registrados durante los cinco años que duró ese estudio. El Niño también afectó la composición del ensamblaje de los insectos. En los años de sequía 1990-1991, la comunidad estaba dominada por los insectos detritívoros que se alimentan de los productos de los océanos: eliminadores de algas marinas, parásito de aves y detritívoro de productos avícolas. Los herbívoros fueron extremadamente raros. El crecimiento de plantas en 1992 estimuló el acrecentamiento de especies herbívoras (40 a 190 veces los niveles previos a El Niño), por ejemplo artrópodos, reptiles y roedores.

76 Polis Gary A., Stephen D. Hurd, C. Todo Jackson and Francisco Sanchez Piñero, El Niño Effects on the Dynamics and Control of an Island Ecosystem in the Gulf of California. Department of Biology, Vanderbilt University Nashville, Tennessee.

62 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Los incrementos en la biomasa de las plantas y en la abundancia de insectos fueron indicativos de un cambio importante en la dinámica del sistema. La mayoría del material fluye a través de las redes tróficas, en las islas se origina de forma directa o indirectamente en el océano. Durante fenómeno de El Niño, la mayoría del material se originó a través de la productividad de las plantas terrestres. La influencia de este impulso en la productividad terrestre se extendió más allá de los años El Niño, derivado de la persistencia y la lenta liberación de las reservas de biomasa vegetal (semillas, detritus y tejido), durando ese proceso en años posteriores al fenómeno. Los autores sugirieron que los fenómenos climáticos de gran escala como El Niño pueden ser determinantes en la dinámica de las comunidades de flora y fauna a través del tiempo, con respecto a eventos de perturbación ocasionales.  Felguer, Wilder y Gallo77 (2011) realizaron un estudio acerca de la diversidad florística en Isla San Pedro Nolasco78. Se registraron 58 especies de plantas de 52 géneros y 27 familias, la mayoría de las especies registradas se localizan en Sonora y la Península de Baja California. De las 58 especies documentadas cuatro de ellas fueron endémicas, lo cual ubicó a esa isla junto con la Isla Ángel de la Guarda, con los niveles más altos de endemismo observados en una sola isla dentro del Golfo de California (tres pequeños cactus, dos de Mammillaria y un Echinocereus, y una compuesta, Coreocarpus sanpedroensis). La vegetación estuvo conformada por especies de matorral desértico, de acuerdo a la exposición de la pendiente y elevación. La mayor diversidad de especies se presentó en las partes más altas de la isla (por encima de los 200 m), especialmente en el lado este de la cresta de la isla. El 18% de la flora registrada (11 especies) se distribuyo únicamente en las zonas con mayor elevación. En cambio, los pastos dominaron las laderas orientadas hacia el norte en el lado este de la isla, en sitios con suelo profundo y rico en humus producto de la descomposición de los pastos, que a su vez promueven el reclutamiento de hierbas y disminuyen la erosión. Las colectas botánicas, comenzaron en 1921, y los datos de la vegetación desde 1966 y 2008, brindaron las bases para un estudio florístico cuantitativo y caulitativo. La Isla San Pedro Nolasco posee baja diversidad florística con relación a su tamaño, elevación y diversidad de hábitats. El transporte a través del agua es el único medio plausible de colonización para esa isla geológicamente aislada. Sin embargo, la flora incluye varias especies con capacidad limitada de dispersión a larga distancia; por ejemplo Simmondsia chinensis que es una planta dioica y posee una de las semillas más grandes que cualquier especie del Desierto Sonorense. Felguer, Wilder y Gallo indicaron que se puede atribuir la baja riqueza de especies al largo aislamiento de La Isla San Pedro Nolasco, a los pronunciados acantilados que la rodean y que limitan la colonización a través del agua, y a episodios de extrema aridez.

77 Felger Richard S., Benjamin Theodore Wilder and Juan Pablo Gallo-Reynoso, 2011. Floristic Diversity and Long-Term Vegetation Dynamics of San Pedro Nolasco Island, Gulf of California, Mexico. Proceedings of the San Diego Society of Natural History, Number 43:1- 40pp. 78 Isla San Pedro Nolasco ha estado aislada por cerca de 2 a 3 millones de años, es una montaña alargada, orientada de norte a sur que se eleva 315 msnm y a 14.6 km al oeste de la costa de Sonora. La isla mide aproximadamente 3.5 km de largo por 1.5 km de ancho, tiene un área de 3.45 km2, y se encuentra dentro de la subdivisión de Shreve de la costa central del Desierto Sonorense. La isla tiene un pequeño manantial de agua dulce y hábitats que no tienen igual en ninguna otra parte de la región del Golfo de California. No se sabe si la isla ha sido habitada por el hombre alguna vez.

63 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

 El estudio realizado por Cabrera-Santiago et al.79 acerca de la vegetación de las islas de la Bahía San Francisco80, que pertenecen a la región del desierto Sonorense y esta compuesta por plantas anuales, arbustivas de baja altura y cactáceas. Las especies de plantas encontradas en esas islas pertenecieron a 16 órdenes y 31 familias, siendo las familias Poaceae y Asteraceae los grupos más numerosos. Casi todas las plantas presentes en las islas de la Bahía San Francisco contaron con mecanismos de adaptación a la sequía, por lo que la mayoría poseen hojas pequeñas y escasas, desarrollándose en la temporada de lluvias de verano, registrándose un aumento en la densidad de ciertas especies como el quelite (Amaranthus watsonii) y la aparición de plantas efímeras como la manzanilla del campo (Pectis rusbyi), la verdolaga (Portulaca suffrutescens) y la Kallstroemia californica. Las especies encontradas frecuentemente en casi todas las islas fueron el quelite (Amaranthus watsonii), la choya (Opuntia fulgida var. mammillata) y el cardón (Pachycereus pringlei); siendo el quelite una de las especies dominantes en las islas Peruano, De En medio y Chaperona, posiblemente por ser una especie resistente a grandes cantidades de guano. Las islas con mayor diversidad de plantas fueron Jama y Santa Catalina, donde se identificaron 54 y 31 especies, respectivamente. Esas dos islas son las más cercanas al continente y presentan suelo sin guano, lo cual las diferencian del resto de las islas de la bahía. En las islas de la Bahía de San Francisco no se encontraron especies endémicas, sin embargo se registró la presencia de especies como el cabeza de viejo (Mammillaria johnstonii) endémica a la región de Guaymas, que crece en Isla Jama; la duraznilla (Opuntia gosseliana) especie endémica de Sonora, que también se encuentra en la Isla Jama; y el nopal (O. sp., aff. Opuntia bravoana) que crece en las islas Jama y Santa Catalina, y cuya distribución en Sonora esta limitada a Isla San Pedro Nolasco, algunos islotes en el puerto de Guaymas y a las planicies costeras cerca de las Guásimas.

79 Cabrera Santiago, Horacio, Carmen Gabriela Suárez Gracida, Juan Pablo Gallo Reynoso y Ana Luisa Figueroa Carranza. Listados de Flora, Fauna y Usos de las Islas de la Bahía San Francisco, Guaymas, Sonora. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. Unidad Guaymas y la Comisión Nacional de Areas Naturales Protegidas, 76pp. 80 La Bahía de San Francisco se localiza en la región central del Golfo de California frente a la costa de Sonora, se ubica al oeste de la ciudad de Guaymas. La bahía limita al este por Punta Colorada, al oeste por Punta Doble, al norte por playa San Francisco y al sur por el Golfo de California. Dentro de la bahía se pueden encontrar otras tres pequeñas bahías, San Carlos, Bacochibampo y la Saladita, así como los esteros, San Carlos, El Soldado y Bacochibampo. En la Bahía San Francisco se localizan las islas Santa Catalina, San Nicolas, Jama, Chaperona, De en Medio, León Dormido, Peruano, Gringas norte, Gringas sur y Lobos.

64 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

 El estudio realizado por García, Gallo y Jara en 200981 acerca de las aves que anidan en el estero del Tóbari e en Isla Huivulai82. Los autores refirieron las descripciones de Van Rossen y Hachisuka (1937), Knoder et al. (1980), Palacios y Mellink (1995), acerca de la importancia de Isla Huivulai y el estero del Tóbari para la anidación de garzas de las familias Ardeidae, Ciconiidae y Threskiornithidae, de aves playeras de las familias Charadriidae, Haematopodidae, y de gaviotas y golondrinas marinas (Laridae). Los resultados reseñaron que fueron identificadas cinco especies de mamíferos por rastros: 1) mapaches (Procyon lotor), 2) cacomixtle (Bassariscus astutus), 3) tuza (Thomomys bottae), 4) gato montés (Lynx rufus) y 5) coyote (Canis latrans), los rastros fueron observados en las inmediaciones de los dos esteros (Chilicochi y del sur). También observaron rastros de tres especies de reptiles: lagartija perrita (Callisaurus draconoides), cachorón (Sceloporus clarkii) y víbora de cascabel (Crotalus molossus). Identificaron 78 especies de aves pertenecientes a 23 grupos y contaron un total de 5,504 individuos. Los autores concluyeron que la Isla Huivulai es hábitat importante para la anidación de diferentes especies de aves como son las tijeretas (Fregata magnificens), el garzón cenizo (Ardea herodias), la garza grande (Ardea alba), la garza nívea (Egretta thula), la garza tricolor (Egretta tricolor), la garza azul (Egretta caerulea), la garza ganadera (Bubulcus ibis), la garza verde (Butoroides virescens), la garza nocturna coroninegra (Nycticorax nycticorax), la garza nocturna coroniclara (Nycticorax violaceus), el ibis blanco (Eudocimus albus), la espátula rosada (Ajaia ajaja) y el palmoteador (Rallus longirostris). b) Artropodos:

 Por otra parte, Polis y Hurd (1995, 1996), Polis et al. (1997, 1998) y Polis y Yamashita realizaron diversos estudios acerca de los artrópodos y en especial de aracnidos en la región de las grandes islas en el Golfo de California83 84 85 86 87. En sus estudios señalaron que en

81 García Hernández Jaqueline, Juan Pablo Gallo y Martín Jara Marini, 2009. Reporte Final Proyecto: “Censo de aves en Isla Huivulai”. Centro de Investigacion en Alimentación y Desarrollo A.C.-Unidad Guaymas. 82 La Isla Huivulai tiene una extensión de 14 km y una anchura promedio de 1 km. En el extremo norte de la isla existe una zona de bajos de arena, el costado oeste presenta playas extensas de arena orientadas hacia el exterior de la Bahía del Tóbari, el sur de la isla presenta una zona de bajos de arena pero más pequeños que los del norte, el costado este de la isla orientado hacia el interior de la bahía, consiste en zonas con manglares en la parte sur y norte, y el resto son playas de arena. 83 Polis Gary A. and Stephen D. Hurd, 1995. Extraordinarily high spider densities on islands: Flow of energy from the marine to terrestrial food webs and the absence of predation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, Vol. 92, pp. 4382-4386, May 1995, Ecology. 84 Polis Gary A. and Stephen D. Hurd, 1996. Linking marine and terrestrial food webs: Allochthonous input from the ocean supports high secondary productivity on small islands and coastal land communities. The American Naturalist, vol. 147, No. 3, pp. 396-423. 85 Polis Gary A., Wendy B. Anderson and Robert D. Holt, 1997. Toward an integration of landscape and food Web ecology: The Dynamics Spatially Subsidized Food Webs. Ann. Rev. Ecol. Syst. 28:289-316. 86 Polis Gary A., Stephen D. Hurd, C. Todd Jackson and Francisco Sanchez-Piñero, 1998. Multifactor Population Limitation: Variable Spatial and Temporal Control of Spiders on Gulf of California lslands. Ecology 79(2), pp. 490-502.

65 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California algunas islas presentaron altas densidades de arañas. La densidad de las arañas se correlacionó negativamente con el tamaño de la isla, muchas islas pequeñas soportan de 50 a 200 arañas por m3 de cactus. La energía para estas arañas proviene principalmente del océano y no de la productividad in situ de las plantas terrestres. Los autores mencionaron que los sistemas marinos y terrestres se encuentran vinculados mediante las redes alimentarias insulares, dado que representan el punto final de la trama trófica marina. Describieron dos conductos de flujo de la energía marina que entra a las islas, la derivada de las costas que llega a las zonas intermareales y la producida por las colonias de aves marinas. Ambos conductos están relacionados con la superficie de la isla, hay un efecto mucho más fuerte en las islas más pequeñas. Ese efecto asimétrico ayudó a reafirmar que altas densidades de arañas se encontraron en las islas pequeñas. Las islas están rodeadas de aguas muy productivas que soportan altas densidades de plancton, peces, aves y mamíferos marinos. La entrada anual de detrítos por algas por cada metro de perímetro de costa fue calculada en 1.3 a 46 kg/año, ésto represento una inmensa fuente de energía importada de la biomasa que ingresa al sistema terrestre, donde la productividad primaria de las plantas del desierto se estimo en 0.098 kg/m2/año (sobre la base de 50 mm de precipitación al año). En las islas durante el periodo de anidación de las aves marinas se presentó una gran abundancia de insectos parásitos en el canal de barrido o tejido de las aves como Diptera: Calliphoridae y Chamaemyiidae (Paraleucopis mexicanus), y Ceratopogonidae (Dasyhelea spp); Coleoptera: Dermestidae y Tenebrionidae (Argoporis sp) y las garrapatas (Argasidae: Omithodoros denmarki). Los datos de 20 islas en cinco años de muestreo (1990-1994) revelaron que la productividad acumulada en las islas fue la suma de la entrada de detritus marino y productividad de las plantas terrestres, y varía espacial y temporalmente. Las entradas marinas se presentan en función de la relación perímetro/área, siendo mayor en islas pequeñas. La cobertura vegetal varía en función de la precipitación, puede aumentar de 10 a 160 veces. Las fuertes lluvias durante el fenómeno de El Niño (1992-1993) produjeron grandes cambios en la cantidad y calidad de los recursos vegetales, y poblaciones de araña. Las densidades de araña se duplicaron en 1992 en respuesta a los altos niveles de presas, que siguieron a las fuertes lluvias, pero descendieron en 1993 a pesar de la alta productividad de las plantas y disponibilidad de presas. Las avispas emergieron en la cadena trófica cuando decrecieron las poblaciones de arañas. A pesar de la gran variabilidad temporal y espacial, los cambios que se registraron en la dinámica planta-araña-presa, se produjeron en varias ocasiones de forma independiente en la región de las grandes islas. Tales patrones de cambio sugirieron que los procesos generales relacionados con la productividad y el consumo, fueron la clave para que los autores entendieran la dinámica del sistema.

87 Polis Gary A. and Tsunemi Yamashita. The Ecology and lmportance of Predaceous Arthropods in Desert Communities. Predaceous- Arthropods. Pp. 180-221.

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Los autores concluyeron en sus investigaciones que la densidad de las arañas en la región de las grandes islas del Golfo de California, fue una función conjunta entre el nivel de productividad y la intensidad de la depredación. Eso fue confirmado cuando las poblaciones de arañas presentaron mayor densidad en aquellas islas con mayor productividad por unidad de área, y la disponibilidad de presas y ausencia de depredadores (escorpión, avispas). Las poblaciones de arañas fueron menos densas en islas con menor productividad y donde había más escorpiones o avispas. c) Aves:

 A principios de la década de 1970, los censos de cormoranes doble cresta (Phalacrocorax auritus albociliatus) en Isla Alcatraz, fue una de las más grandes colonias de anidación en el Golfo de California. El estudio realizado por Pfister et al.88 se basó en el tamaño de la colonia, contaron nidos activos en Isla Alcatraz durante las temporadas reproductivas 2000/2001, 2001/2002 y 2002/2003. El periodo de anidación comienza en septiembre y continúa hasta abril. El pico de anidación en 2000/2001 fue a principios de enero, con 1,225 nidos activos. En 2001/2002 el pico se registró a finales de noviembre (1,903 nidos activos), y en 2002/2003 el pico se produjo de nuevo a finales de noviembre (1,683 nidos activos).

El esfuerzo de anidación del cormorán doble cresta fue diferente en cada una de las tres temporadas en las que se llevo a cabo ese estudio. Sin embargo, la temporada 2001/2002 fue la unica en el que se observó un cambio drástico en parejas reproductoras, durante la segunda mitad de la temporada. Esa disminución se presentó a finales de octubre y se debió a un error del observador causado por un crecimiento excesivo de amaranto (Amaranthus watsonii), derivado de la depresión tropical Juliette que afectó la región de Kino el 25 de septiembre de 2000, eso ocasionó una disminución en el número de parejas reproductoras. Los datos sugirieron que la colonia aumento de manera constante después de la tormenta, se registraron 442 parejas reproductoras más, a finales de noviembre al menguar el amaranto. Los autores señalaron que el cormorán presento 1,000 parejas reproductoras desde octubre hasta mediados de enero.

Los resultados de ese estudio mostraron que el número de parejas reproductoras fluctúa cada temporada, el tamaño total de la colonia de los cormoranes de doble cresta (promedio: 1,334) en Isla Alcatraz se mantuvo similar al de la década de los años 70’s cuando Anderson estimó 1,500 parejas reproductoras.

La Isla Alcatraz es una zona de anidación crítica para el cormorán, porque las parejas reproductoras han disminuido en muchas otras áreas de anidación importantes en el noroeste de México. Con base en los datos del censo para los cormoranes de doble cresta en el Golfo de California se estimó que el número de parejas reproductoras en Isla de Alcatraz representó del 5 al

88 Pfister Tad, Bete Pfister, Virginia Jiménez Serranía, David de Pedro-Diaz, Gabriela Suárez-Gracida and Jennifer N. Duberstein, 2006. Assessment of the nesting population of Double-crested Cormorants Phalacrocorax auritus albociliatus on Isla Alcatraz, Gulf of California, Mexico. Marine Ornithology 33:195- 197.

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8% de la población total en la costa del Pacífico de América del Norte y del 30 al 40% de la población total de parejas reproductoras en el Golfo de California, durante el periodo de 2000 a 2003.

 Además del cormorán de doble cresta (Phalacrocorax auritus albociliatus)89, siete especies diferentes de garzas anidan en la Isla Alcatraz: garza gris (Ardea herodias), garza de dedos dorados (Egretta thula), garza tricolor (Egretta tricolor), garza roja (Egretta rufescens), garza ganadera (Bulbucus ibis), garza nocturna corninegra (Nycticorax nycticorax) y garza nocturna corniclara (Nyctanassa violacea), junto a ellas también anida el ibis blanco (Endocimus albus). Se distribuyen por toda la isla salvo en las zonas altas del área rocosa. Aparecen en la base de la zona escarpada de la isla, colocando sus nidos sobre cardones y chollas. La gaviota de patas amarillas (Larus livens) también anida en Isla Alcatraz, aunque se desconoce el tamaño poblacional. Se distribuye por toda la zona llana de la isla incluyendo las playas (de arena y roca) y la zona de salitral, también anidan en la base de la zona escarpada, construyen sus nidos en el suelo. A partir de 2005, se avistó el pelícano café (Pelecanus occidentalis) anidando en la isla, pero no reportaron el tamaño de la población. El pelícano apareció por toda la isla, construye sus nidos en la zona escarpada sur de la parte interior de la isla. A parte de las especies descritas en el párrafo anterior fueron reportadas otras especies que utilizan la isla como lugar de descanso o para alimentarse, como el bobo de patas azules (Sula nebouxii), que aparece en las lomas externas de la zona escarpada de la mitad sur. El playero pihuihui (Cathartophorus semipalmatus), el ostrero americano (Haematopus palliatus), y los gallitos de mar elegante (Sterna elegans) y real (Sterna maxima). Ciertas aves rapaces llegan a la isla sólo para alimentarse como el aura (Cathartes aura), el zopilote (Coragyps atratus) y el halcón peregrino (Falco peregrinus). Isla Alcatraz alberga 59 especies de 24 familias diferentes en total, tomando en cuenta especies anidantes y no anidantes.  Por otra parte, otro de los estudios realizados con las poblaciones aves que anidan en Isla Alcatraz (Figura 9) fue realizado por Prescott College90, el cual inició en el año 2000 y tuvó una duración de cinco años para establecer la línea base de diveras especies. Wittman, Clark y Meltzer reunieron información sobre el cormorán de doble cresta (Phalacrocorax auritus albociliatus) y de aves zancudas o limícolas (Ciconiiformes), así como de vegetación, ictiofauna, invertebrados marinos, algas, mamíferos, reptiles y sobre el uso humano de la isla.

89 Jiménez Serranía Virginia. Programa de Conservación y Manejo Área de Protección de Flora y Fauna de Isla Alcatraz. Borrador de Junio de 2005. 90 Wittman, E., Neil Clark y Lorayne Meltzer, 2013. Reporte de proyectos de investigación en el Área de Protección de Flora y Fauna Isla Alcatraz 2012-2013. Centro de Estudios Culturales y Ecológicos Prescott College A. C., Bahía Kino, Sonora.

68 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Figura 9. Ubicación de la Isla Alcatraz. Fuente: Wittman, Clark y Meltzer91.

En el conteo de nidos activos del cormorán de doble cresta (Phalacrocorax auritus albociliatus) se registraron 21 nidos en 2012. A lo largo del otoño ese número se incrementó de manera constante alcanzando un máximo de 1,468 nidos el 12 de diciembre de 2012. El conteo máximo de nidos activos se redujo en forma constante hasta el 4 de abril de 2013, cuando solamente se observaron 22 nidos activos. Durante enero observaron muchos volantones y los juveniles fueron registrados a comienzos de febrero. Durante marzo y abril se presentaron muchos juveniles en la isla, pero no hubo más adultos incubando nidos. El conteo más alto de nidos activos fue de 1,468, lo cual equivalió a 91.75% de la población reproductiva de cormoranes de doble cresta que anidan en la costa del Pacífico, en el Golfo de California incluyendo Isla Alcatraz (Tabla 8). Estos resultados fueron similares a los reportados por autores como Anderson en los años 70’s, pero menores a los reportados Pfister y colaboradores en el periodo 2000-2003.

91 Idem

69 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Tabla 8. Porcentaje de la población reproductiva de cormoranes doble cresta que anidaron en la costa del Pacífico, en el Golfo de California y en Isla Alcatraz, Sonora de 2000-2003, 2005-2006, 2009-2013 (Modificado de Carter et al., 1995).

No. máximo Población % Población % Población % Población Temporada de nidos reproductiva en costa del del Golfo de 2 1 2 Sonora activos Isla Alcatraz Pacífico California 2000-2001 1,225 2,450 5.0 31.4 76.6 2001-2002 1,093 2,186 4.5 28.0 68.3 2002-2003 1,683 3,366 6.9 43.1 105.2 2005-2006a 817 1,634 3.3 20.9 51.1 2009-2010 1,394 2,788 5.7 35.7 87.1 2010-2011 1,968 3,936 8.0 50.4 123.0 2011-2012 1,544 3,088 6.30 39.50 96.50 2012-2013 1,468 2,936 6.20 37.50 91.75 1 La población reproductiva de cormorán doble cresta (P. a. albociliatus) en Isla Alcatraz es calculada como el número total de nidos activos multiplicado por dos adultos por nido. 2 Carter et al. (1995) estimó que la población anidante de cormoranes doble cresta en la costa del Pacífico es de 49,094 individuos; de 7,810 individuos en el Golfo de California (costa este de Baja California, Sonora y Sinaloa) y de 3,200 individuos en Sonora.

La Isla Alcatraz por su proximidad a la comunidad de Bahía de Kino, es muy accesible a los pescadores y turistas, eso implica impactos adversos en la vegetación y la fauna silvestre. Por fortuna los fuertes vientos y el clima frío mantienen a los turistas alejados varios meses al año, además las aves anidan en sitios aislados en la isla. Aunque, conforme el clima en la región se vuelve más calido, se presentan los turistas que visitan la isla. La mayoría de los turistas no son conscientes del problema que causan a las aves con su sola presencia. Algunas personas toman los huevos de los nidos como una novedad o para comer, estos incidentes provocan un impacto significativo en el éxito reproductivo de las aves. Cuando la gente asusta a las aves de sus nidos, pierden sus huevos debido a la perdida de calor o a la depredación de otras aves cuando se alejan del nido.

 Otra de las especies estudiadas fue el bobo café (Sula leucogaster) realizado por Mellink et al92. En ese estudio los autores mostraron que la composición de la dieta del bobo café en la isla fue diferente en distintas fechas. Durante la primavera y el verano de 1998, los bobos cafés interrumpieron su temporada de reproducción y la mayoría de los adultos abandonaron la zona, mientras que en 1999 la temporada de anidación se desarrollo normalmente. La razón de esas diferencias en la dieta y la temporada de anidación se debió a que a finales de 1997 y mediados de 1998, las mareas en la isla fueron más bajas que durante el fenómeno El Niño; mientras que a finales de 1998 y mediados de 1999 las mareas fueron menores que durante La Niña. A finales de 1999 y mediados de 2000 las condiciones ambientales fueron intermedias (normal).

92 Mellink Eric, Jorge Dominguez and Jaime Luévano, 2001. Diet of eastern Pacific Brown Boobies Sula leucogaster brewsteri on Isla San Jorge, north eastern Gulf of California, and an April comparison with diets in the middle Gulf of California. Marine Ornithology 29:23-28.

70 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Los bobos cafés en la Isla San Jorge no se alimentaron exclusivamente de la anchoveta norteña (Engraulis mordax), su dieta se hizo más diversa. Ellos sustituyeron la anchoveta norteña por varias especies cuando su presa disminuyó, pero cuando estuvo disponible fue su alimento de elección. Aunque, las especies que se encontraron en la dieta de los bobos cafés en las islas de San Idelfonso y San Pedro Mártir fueron diferentes a las registradas en la década de los 90’s, pero en ambos casos predominaron las especies de pelágicos menores.

En Isla San Jorge, los bobos cafés incorporaron más especies de peces bentónicas y pelágicas. Incluso cuando los pelágicos representaron la mayor parte de la dieta en San Jorge, fue más diversa allí que en las poblaciones de bobos cafés que anidaron en las islas San Idelfonso y San Pedro Mártir. Las muestras tomadas durante la misma semana en abril del 2000, representaron 16 especies en la dieta de los bobos cafés en Isla San Jorge, pero sólo seis en San Idelfonso y San Pedro Mártir (cinco especies coincidieron en ambas islas). Las aguas poco profundas que rodean Isla San Jorge permitieron que los bobos cafés forrajearan especies bentónicas. Sin embargo, los peces bentónicos estuvieron fuera del alcance de los bobos cafés que anidaron en las islas San Pedro Mártir y San Idelfonso.

 Otros estudios realizados con las aves de las islas de la Bahía San Jorge fue de Mailliard93 (1923), y Mellink y Palacios94 (1992), en vista de la relevancia de las islas para la anidación de diferentes especies de aves, como el ave tropical de pico rojo (Phaethon aethereus), el gallito elegante (Sterna elegans), el gallito real (Sterna maxima), la gaviota de patas amarillas (Larus livens), la gaviota ploma (Larus heermanni), el mérgulo de Craveri (Synthliboramphus craveri) y el bobo café (Sula leucogaster). Las islas de la Bahía San Jorge son consideradas de gran importancia biológica, no sólo para la reproducción de las aves marinas, también son la localidad más septentrional de distribución del murciélago pescador (Myotis vivesi). Mellink y Palacios95 refirieron el estudio realizado por Felger y Lowe (1976), en el cual reportaron que la extracción de guano en las islas de la Bahía San Jorge se realizó a finales del siglo XIX y principios del XX, esa actividad afecto las colonias de aves marinas que anidaron en ellas. Otra perturbación del hábitat fue la fábrica de harina de pescado (La Purinera) que se ubicaba en la punta de la barra de arena de la Bahía de San Jorge. Otra de las actividades en la Bahía San Jorge fue el cultivo de ostras y el turismo (de baja intensidad). Sin embargo, hay interés de los pobladores locales en aumentar el turístico en la zona, por ello instalarón palapas para hacer el lugar más atractivo para los visitantes en 1992. A pesar de las actividades antropogénicas en la Bahía San Jorge, Mellink y Palacios reportaron una bandada de 425 calidris mauri (Calidris mauri) en plumaje reproductivo y 80 calidris (Calidris minutilla) en 1991. En la salina la única modificación de la vegetación que identificaron fue la afectación por residuos de combustible de las embarcaciones de los pescadores y zonas con tocones muertos, en la zona llamada Los Tornillos. En aquella época los cortes de madera no se extendieron a los pozos

93 Mailliard Joshep, 1923. XXIV Expedition of the California Academy of Sciences to the Gulf of California in 1921, The Birds. The California Academy of Sciences, Fourth Series vol. XII, No. 24, pp. 443-456. 94 Mellink Eric and Eduardo Palacios, 1992. Notes on breeding coastal waterbirds in north western Sonora. 95 Idem

71 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California utilizados para la anidación de las garzas. Sin embargo, los autores observaron vehículos todo terreno cerca de las colonias de gallito elegante en el estero San Francisquito, y varios en la duna en la base de la barra de arena de la Bahía de San Jorge. El funcionamiento de las salinas se tradujo en el tránsito de vehículos todo terreno, provocando la degradación del sitio. Aunque, la actividad para extraer la sal no ha provocado la destrucción la vegetación, ya que se llevan a cabo sólo en las salinas, pero a veces afectaron el hábitat de anidación de los gallitos mínima (Sterna antillarum) y los hábitats utilizados por las aves playeras migratorias. Mailliard96 reportó una comunidad de gallitos elegantes en las islas de la Bahía de San Jorge en 1921. Mientras que Mellink y Palacios97 encontraron comunidades de bobos cafés y cormoranes de doble cresta en 1991. Ese cambio pudo ser una respuesta a los cambios ambientales como el calentamiento del agua superficial del mar, durante los últimos 100 años.  Otra isla relevante para la anidación de aves marinas es Isla Rasa98 que forma parte de la región de las grandes islas en el Golfo de California 99 100 101 102 103 104 105 106 107 108. Son varias las especies que anidan en ella como: halcón peregrino (Falco peregrinus), cuervo común (Corvus corax), búho americano (Bubo virginianus), lechuza común (Tyto alba), gaviota de Bonaparte (Larus philadelphia), águila pescadora (Pandion haliaetus), pelícano café (Pelecanus occidentalis), cuervo americano (Corvus brachyrhynchos), ostrero común americano (Haematopus palliatus), cormorán de Brandt (Phalacrocorax penicillatus), zambullidor (Podilymbus podiceps), garza gris (Ardea herodias), gaviota de patas amarillas (Larus livens), gaviota ploma (Larus heermanni), gallito

96 Mailliard Joshep, 1923. XXIV Expedition of the California Academy of Sciences to the Gulf of California in 1921, The Birds. The California Academy of Sciences, Fourth Series vol. XII, No. 24, pp. 443-456. 97 Mellink Eric and Eduardo Palacios, 1992. Notes on breeding coastal waterbirds in north western Sonora. 98 Isla Rasa es un islote de aproximadamente cuatro hectáreas. La isla fue declarada Santuario de Aves Marinas Migratorias por el Gobierno de los Estados Unidos Mexicanos en 1964, posteriormente fue incluida en el listado de las 53 islas del Golfo de California con una categoría de área protegida. 99 Mailliard Joshep, 1923. XXIV Expedition of the California Academy of Sciences to the Gulf of California in 1921, The Birds. The California Academy of Sciences, Fourth Series vol. XII, No. 24, pp. 443-456. 100 Bancroft Griffing, 1927. Notes on the breeding coastal and insular birds of Central Lower California. The Condor, vol. XXIX, pp 188-195. 101 Barreto R. José Antonio, 1973. Isla Rasa, B.C., refugio de gaviotas y gallito de mar. Revista Bosques y Fauna, II época vol-X-no. 4. Dirección General de la Fauna Silvestre, Subsecretaría Forestal y de la Fauna. 102 Boswall Jeffery and Michael Barrett, 1978. Notes on the Breeding Birds of Isla Raza, Baja California. Western Birds vol. 9 number 3, pp. 93-108. 103 Villa Ramírez Bernardo, 1982. Isla Rasa, Santuario de aves marinas migratorias. Material de difusión. 104 Villa Ramírez Bernardo, 1983. Isla Rasa Paradigma. Simposio de Fauna Silvestre, Facultad de Veterinaria y Zootécnia de la Universidad Nacional Autonóma de México, Asociación de Zoológicos y Acuarios de la República Mexicana. 105 Velarde, Enriqueta, 1989. New tensions for a rough crowd. International Wildlife, 19(6): 20-24. 106 Esquivel Solís Rocío M., 1992. Dieta y conducta de defecación de la gaviota parda (Larus heermanni) en su periodo de anidación (1991) en Isla Rasa, Golfo de California. Tesis para obtener el grado de Biologo. Universidad Nacional Autónoma de México. 48 p. 107 Velarde Enriqueta, 1993. Predation of nesting Larids by Peregrine Falcons at Rasa Island, Gulf of California, Mexico. Short Communications, The Condor 45:706-708. 108 Vermeer K., Velarde E., D.B. Irons, and Y. Watanuki, 1993. Status, conservation and management of nesting Larus in the North Pacific. In Vermeer, K., Briggs, K.T., Morgan, K.H. Siegel-Causey, D. (eds.). The status, ecology and conservation of marine birds of the North Pacific, Can. Wildl. Serv. Spec. Publ., Ottawa.

72 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California elegante (Sterna elegans) y gallito real (Sterna máxima), estas tres últimas especies anidan más del 95% de sus poblaciones en la isla.

A finales del siglo XIX y principios del XX estas aves tenían áreas de anidación más amplias, dispersas en varias islas y litorales del Golfo de California, pero debido a la acción del hombre, sus poblaciones fueron reduciéndose hasta un punto alarmante, llegando a extinguirse en sitios donde abundaban. En Isla Rasa descendieron hasta 5,000 individuos, debido a que los huevos de esas tres especies fueron recolectados por los pescadores y pobladores locales costeros, por sus virtudes curativas del tracto digestivo, por lo que llegaron a ser más apreciados que los huevos de gallina. Los autores encontraron informes de que hasta 50,000 huevos fueron extraídos de la isla, en una sola temporada.

Después de que la isla fue declarada santuario de aves migratorias en 1964, comenzó a observase una recuperación notable de las poblaciones de las tres especies de aves en 1989, se estimaron alrededor 300,000 individuos de gaviota ploma (Larus hermanni), entre 45,000 y 50,000 de gallitos elegantes (Sterna elegans) y 17,000 gallitos real (Sterna máxima)109.

 Palacios y Mellink110 (1996) realizaron un estudio acerca del estatus de las poblaciones del gallito mínima (Sterna antillarum). Entre 1983 y 1994 revisaron todos los sitios de anidación conocidos y potenciales de la especie, a lo largo de las costas de la Península de Baja California y Sonora en el Golfo de California. Los autores registraron 29 sitios de anidación, algunos de ellos fueron sitios alternos de anidación. Con base en el número máximo de parejas anidantes registradas entre 1992 y 1994, estimaron alrededor de 400 parejas en los sitios muestreados en el Golfo de California.

La población de gallito (Sterna antillarum) en el Golfo de California es considerada como sujetas a Protección Especial de acuerdo a la NOM-SEMARNAT-059-2010111.

 Otra de las especies documentada fue el águila pescadora (Pandion haliaetus)112, se registro como un residente común a lo largo de la costa tanto en el lado del Pacífico como en el Golfo de California e islas adyacentes hace setenta y seis años. El objetivo de ese trabajo fue comparar la distribución y abundancia de las crías de águilas pescadoras en 1977 con los resultados del período 1992-1993.

En la región de las Grandes Islas se registraron 188 parejas de águilas pescadoras que anidaron en las islas en 1977, pero se estimaron 308 parejas en el periodo 1992-1993 (en las islas más cercanas a Sonora). Isla Tiburón presentó 72 parejas en 1977 y 164 parejas en 1993, mientras

109 Velarde, Enriqueta, 1989. New tensions for a rough crowd. International Wildlife, 19(6): 20-24. 110 Palacios Eduardo and Eric Mellink, 1996. Status of the least in the Gulf of California. J. Field Ornithol. Vol. 57 No. 1 pp.48-58. 111 SEMARNAT, 2010. NORMA Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010, Protección ambiental-Especies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo. Diario Oficial, Segunda Sección, 77p. 112 Henny Charles J. and Daniel W. Anderson, 2004. Status of nesting Ospreys in Coastal Baja California, Sonora and Sinaloa, Mexico, 1977 and 1992-1993. Bull. Southern California Acud. Sci. 103(3), pp. 95-114.

73 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California que la población en Isla San Esteban fue de 23 a 46 parejas en 1993. El aumento de la población en Isla Tiburón fue evidente en los nidos ubicados en los acantilados (20-46 parejas) y en nidos en los cardones (52-118 parejas).

En la costa de Sonora se registraron 124 parejas de águilas pescadoras que anidaron en 1977, y aumentaron a 214 parejas en 1993. En Punta Sargento (al sur de Sonora) la población se duplicó de 46 (1977) a 108 parejas (1993). Los nidos al sur de Punta Sargento (1993) incluyeron una población en el estero Kino, con una distribución equilibrada al sur de Guaymas.

La región de las Grandes Islas en el Golfo de California mostró dicotomía, ya que las islas cercanas a la costa de Baja California (Ángel de la Guarda y la serie de islas asociados con el Archipielago San Lorenzo) mantuvieron poblaciones similares entre 1977 y 1992 (93 a 98 parejas), mientras que los que las islas cercanas a la costa de Sonora (Tiburón, San Esteban, Turner y Cholla) todas mostraron incrementos importantes (95 a 210 parejas).

 Cabrera Santiago et al.113 realizaron el monitoreo de las islas de la Bahía de San Francisco, en diez islas pequeñas (Chaperona, De En medio, Gringas Sur, Gringas Norte, Jama, León Dormido, Peruano, Lobos, San Nicolás y Santa Catalina). En casi todas las islas existe poca formación de suelo, y la vegetación es similar a la que se localiza en los lomerios de San Carlos y Guaymas; la vegetación tiene una importancia significativa por la estrecha relación que existe entre la vegetación y la fauna, formando eslabones en la cadena alimenticia. Como resultado del monitoreo en las islas de la Bahía San Francisco registraron 36 especies aves terrestres, el 40 % fueron migratorias y el 60 % restante residentes y visitantes del continente (que cruzaron ocasionalmente a las islas). Las aves terrestres utilizaron las islas para alimentarse de insectos y flores, frutos y semillas de plantas como la pitahaya (Stenocereus. thurberi), el quelite (Amaranthus watsonii), el torote (Bursera microphylla) y la chuparrosa (Janusia californica), en menor grado como sitios de descanso y anidación. En las islas Chaperona y Jama registraron el mayor número de aves terrestres residentes y migratorias (Tabla 9).

113 Cabrera Santiago Horacio, Carmen G. Suárez Gracida, Juan Pablo Gallo Reynoso y Ana Luisa Figueroa Carranza. Listados de Flora, Fauna y Usos de las Islas de la Bahía San Francisco, Guaymas, Sonora. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. Unidad Guaymas, 76 pp.

74 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Tabla 9. Número de aves terrestres por isla Isla No. especies Jama 27 Chaperona 20 Peruano 11 De Enmedio 9 San Nicolas 7 Santa Catalina 6 Gringas Norte 4 Gringas Sur 3 León Dormido 3 Lobos 3

Las diferentes especies de aves que marinas que llegaron a las islas, fueron principalmente especies migratorias de la familia Scopalacidae, utilizando las islas como áreas de descanso y refugio. También registraron tijereta de mar (Fregata magnificens), pelícano café (Pelecanus occidentalis), ostrero americano (Haematopus palliatus) y gaviota de patas amarillas (Larus livens), las cuales son residentes durante todo el año. La mayor diversidad de aves marinas se encontró en Isla Chaperona (Tabla 10), la cual es una de las pocas islas que cuenta con playa de arena estable, lo que la hace un hábitat apropiado para ciertas especies de aves playeras; y en isla De En medio que presenta una pequeña lengüeta de arena y playas rocosas. Tabla 10. Número de aves marinas por isla Isla No. Especies Chaperona 32 De Enmedio 22 Peruano 20 Jama 19 Santa Catalina 16 San Nicolás 16 Lobos 15 Gringas Norte 14 Gringas Sur 15 León Dormido 13

En las islas Chaperona y Jama se encontraros tres especies de reptiles, dos de ellas pertenecientes a la familia Iguanidae, y la tercera a la familia Gekkonidae. Las tres especies en las dos islas presentaron altas densidades en sus poblaciones. Los autores consideraron que la abundancia de las especies se debió a la alta disponibilidad de alimento en algunas temporadas, y por la ausencia de depredadores como en el caso de Isla Chaperona.

75 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

El grupo de los mamíferos en las islas de la Bahía San Francisco estuvieron representados por murciélagos de las familias: Vespertilionidae (murciélago pescador Myotis vivesi), Phyllostomidae (murciélago magueyero Leptonycteris curasoae) y Molossidae (murciélago guanero Tadarida brasilensis); y roedores de la familia Muridae (ratón del cactus Peromyscus eremicus) y carnívoros de la familia Procyonidae (mapache Procyon lotor) (Tabla 11). En Isla Jama se registró la mayor diversidad de especies de mamíferos; encontrándose cuatro de las cinco existentes en las islas de la bahía. Mientras que en otras islas como Gringas Norte y Gringas Sur solo se registro una especie de murciélago.

Tabla 11. Listado de mamíferos por isla

Especie Sur San Leon Roca Jama Santa De En Norte Lobos medio Grinas Nicolas Gringas Catalina Peruano Dormido Chaperona Leptonicteris curasoae Myotis vivesi Peromyscus eremicus Procyon lotor Tadarida brasilensis

Finalmente, durante los monitoreos realizados a lo largo de dos años, no se detectó la presencia de mamíferos exóticos, ni se hallarón rastros que manifestarán su existencia, esto puede significar una gran ventaja para la conservación de las islas de la Bahía de San Francisco.

76 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Estado Tendencia Bueno ? III. Recursos biológicos: Especies explotadas

III.9. ¿Cuál es el estado que guardan las especies explotadas y como están cambiando?

Durante el taller, los expertos definieron como especies explotadas a: el lobo marino (Zalophus californianus californianus), los huevos de tortugas, los reptiles, el borrego cimarrón (Ovis canadensis), el venado bura (Odocoileus hemionus sheldoni) y las plantas medicinales. El personal de la CONANP señaló que no han encontrado a nadie colectando reptiles en las islas durante el desarrollo de sus actividades de monitoreo. Desde 2007, la CONANP monitorea los reptiles, no han detectado cambios en sus poblaciones. En Isla San Pedro Nolasco, las poblaciones de los lobos marinos están decreciendo y se desconoce el motivo. Los expertos señalaron que el estado, en términos generales, para las especies explotadas es bueno, como ejemplo indicaron que los lobos marinos han sido utilizados como carnada durante las actividades pesqueras. La tendencia fue calificada como sin determinar para las especies explotadas, debido a que no existe información técnica y científica para todas las especies que permita evaluarlas en su conjunto. Los especialistas señalaron que es importante que se evaluen aquellos grupos para los que no existe información (ejemplo los patos). En Isla Tiburón el autoconsumo de huevos de tortuga es estable, así como la caza de borrego cimarrón.

Evidencia: A continuación se describen los principales hallazgos de la información técnica y científica recabada, agrupada por temas: a) Lobo marino114 115 116:

El lobo marino de California (Zalophus californianus californianus) es una especie sujeta a Protección Especial, de acuerdo a la normatividad mexicana (NOM-SEMARNAT-059-2010), estatus que no ha impedido que la especie presente una disminución del 20% en su población. Muchos factores son potencialmente importantes en la determinación de la tendencia poblacional del lobo

114 Zavala-González Alfredo and Eric Mellink, 2000. Historical Exploitation of the California Sea Lion, Zalophus californianus, in México. Marine Fisheries Review 62(1), pp. 35-40. 115 Aurioles Gamboa, David y Juan Pablo Gallo, 2011. Monitoreo de la población del lobo marino de California (Zalophus californianus) en colonias reproductivas del Golfo de California y estudio de la interacción con las pesquerías artesanales; tres casos de estudio. Informe Final del Proyectos de Monitoreo (PROMOBI 2011), 74 pp. 116 Aurioles Gamboa, David, Juan Pablo Gallo Reynoso y Claudia J. Hernández Camacho, 2012. Monitoreo de la población del lobo marino de California (Zalophus californianus); análisis de la variación interanual del nicho isotópico y refuerzo a promotores comunitarios de Bahía Kino (RB Isla San Pedro Mártir) e Isla San Jorge (APFF Islas del Golfo de California). Informe Final del Proyecto de Monitoreo Biológico (PROMOBI 2012), 74 pp. Proyecto financiado con recursos de la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas.

77 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California marino de California, por ejemplo la contaminación, las enfermedades, el turismo, la caza ilegal, la captura incidental y la disminución en la disponibilidad de sus presas. Algunos de esos factores fueron acentuados por la competencia del recurso pesquero, entre los pescadores y los lobos marinos. La especie compite con casi todas las pesquerías comerciales y recreativas, de forma directa generando enredos y daños en las artes de pesca y pérdida de la captura; y de manera indirecta, al alimentarse de las mismas especies explotadas por el sector pesquero. En 1966 fueron registrados 10,366 adultos de lobos marinos en las siete mayores colonias de críanza en el Golfo de California. En 1991, el recuento en las mismas colonias fue de 17,486 individuos adultos, el aumento se produjo a pesar de la cacería ilegal documentada en esas fechas y competencia por el recurso pesquero. Durante los años 2011 y 2012, se llevaron a cabo monitoreos de la población y condición de salud del lobo marino de California (Zalophus californianus californianus) en las colonias de reproducción del Golfo de California. Las colonias ubicadas en las costas de Sonora fueron monitoreadas después de la temporada de reproducción, lo cual permitió comparar los resultados con los valores de abundancia de años anteriores (Figura 10). La colonia de Isla San Jorge se encontró estable, y la de la Isla San Esteban creció lentamente. Mientras que las colonias de las islas San Pedro Mártir y San Pedro Nolasco disminuyeron sus tasas de reproducción.

Figura 10. Estructura de la población total del lobo marino de California (Zalophus californianus californianus) en el Golfo de California durante la temporada reproductiva 2011 y 2012. Fuente: Aurioles et al.117

117 Aurioles Gamboa, David, Juan Pablo Gallo Reynoso y Claudia J. Hernández Camacho, 2012. Monitoreo de la población del lobo marino de California (Zalophus californianus); análisis de la variación interanual del nicho isotópico y refuerzo a promotores comunitarios de Bahía Kino (RB Isla San Pedro Mártir) e Isla San Jorge (APFF Islas del Golfo de California). Informe Final del Proyecto de Monitoreo Biológico (PROMOBI 2012), 74 pp. Proyecto financiado con recursos de la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas.

78 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

La dieta del lobo marino fue muy diversa, ninguna de las presas conformó más del 20% de su dieta en las muestras colectadas (Tabla 12). Las cuatro especies más importantes en el muestreo realizado fueron Scomber japonicus, Diaphus theta, Lampanyctus sp. y Sebastes sp. Aunque no presentaron el primer lugar de importancia, Diaphus theta y Lampanyctus sp.

Tabla 12: Familias y especies de peces presa del lobo marino de California identificadas por medio de otolitos y picos de calamar encontrados en excretas colectadas durante los muestreos realizados en la colonia reproductiva de Isla San Pedro Nolasco, en septiembre de 2013. Familia Especie Enoploteuthidae (calamar) Abraliopsis affinis Carangidae Trachurus symmetricus Porichthys miriaster Batrachoididae Porichthys notatus

Engraulidae Engraulis mordax Anisotremus davidsoni Haemulon flaviguttatum

Haemulidae Haemulon scuderi Haemulon sexfasciatum Haemulon steindachneri

Labrisomidae Labrisomus xanti Lethrinidae Monotaxis grandoculis Myctophidae Cerastoscopelus townsendi Myctophidae Diaphus theta Myctophidae Lampanyctus sp. Myctophidae Symbolophorus californiensis Hemanthias signifer Serranidae Paralabrax maculatofasciatus Sebastes macdonaldi Sebastidae Sebastes sp.

Scombridae Scomber japonicus Scorpaenidae Pontinus sierra Trichiuridae Trichiurus lepturus

79 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California b) Aves marinas118 119:

 La presencia humana alrededor de los nidos de aves incrementa el abandono de los mismos y la pérdida de huevos y polluelos, por lo que la actividad de observación de aves se debe minimizar alrededor de las colonias de anidación. Varias especies de aves marinas dependen de sitios de anidación tranquilos, libres de mamíferos depredadores y de altos niveles de perturbación humana. Pero el uso humano de las islas pequeñas ha ido incrementando en muchas partes del mundo, incluyendo 150 islas del Golfo de California. Por esa razón, la frecuencia de las actividades antropogénicas en Isla San Pedro Mártir, fueron estudiadadas por 14 meses (entre 1990 y 1992), dada su relevancia como sitio de anidación de aves marinas. Isla San Pedro Mártir recibe menos impactos antropogénicos que otras de las islas en el Golfo de California, al encontrarse aislada por su lejanía de las costas, además de que es difícil de accesar y no tiene buenas zonas para anclar. Los resultados indicaron que en promedio 350 personas por mes, visitan las aguas cercanas a la costa de la isla. La mayoría de los impactos aparentes fueron a corto plazo y muy localizados. Sin embargo, el efecto combinado de todos los visitantes puede ser significativo, especialmente si aumenta la visitación durante el periodo de anidación de las aves. Por fortuna, los impactos de los turistas, observadores de aves, investigadores y navegantes provocan mínimos impactos. Los impactos causados por los pescadores comerciales fueron de corta duración y estuvieron restringidos a pequeñas zonas, pero sus alteraciones van incrementando en el tiempo. El uso de la isla se incrementa con el tiempo a medida que las zonas de pesca cercanas a la costa están siendo sobreexplotadas, aunque esto ha generado que los pescadores utilicen mejores barcos con motores fuera de borda y más grandes, lo cual ha hecho que sea más fácil de explotar los caladeros lejanos a Isla San Pedro Mártir, reduciendo los impactos en las aguas aledañas. c) Peces pelágicos menores:

 En el estudio realizado por Solokov120 en 1972, describió la distribución de la sardina monterrey (Sardinops caerulea) al interior del Golfo de California (los sitios muestreados en Sonora fueron Puerto Peñasco, Isla Tiburón, Guaymas y Topolobampo). Los vientos estacionales jugaron un papel importante en la formación de las surgencias en el Golfo de California en invierno, propiciaron condiciones favorables para la alimentación de especies tales como la crinuda, anchoveta y sardina.

118 Sekercioglu Cagan H., 2002. Impacts of birdwatching on human and avian communities. Environmental Conservation 29 (3): 282–289. Foundation for Environmental Conservation. 119 Tershy Bernie R., Dawn Breese & Donald A. Croll, 1997. Human perturbations and conservation strategies for San Pedro Mártir Island, Islas ofl Golfo de California Reserve, México. Environmental Conservation 24 (3): 261–270. Foundation for Environmental Conservation. 120 Solokov, V.A., 1974. Investigaciones biológico-pesqueras de los peces pelágicos de California (sardina Monterrey). Progr. De Invest. y Fom Pesq. México/PNUD/FAO. Contribuciones al estudio de las pesquerías de México. CEPM 9:11 p.

80 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Junto con la existencia de las áreas de alta productividad estacional en el Golfo de California, en el área de las islas Ángel de la Guarda y Tiburón presentaron zonas de salida de aguas profundas de carácter permanente, como resultado de la influencia de las poderosas corrientes de mareas. En el verano cuando los contrastes de temperaturas fueron más grandes, aparecieron áreas de muy alta concentración de alimento. Esto propició la llegada a dichos lugares de una gran cantidad de peces pelágicos para engorde veraniego (sardina, crinuda, macarela, etc.). En 1972, Solokov estableció que el nivel de explotación de la población de la sardina monterey del Golfo de California no debe exceder del 25% del recurso total, es decir, alrededor de 50 mil toneladas.  La sardina del Pacífico (Sardinops sagax caevuleus)121 122 juega un papel relevante dentro de la cadena trófica en el Golfo de California, como alimento de las aves y mamíferos marinos. Las poblaciones de la sardina del Pacífico experimento oscilaciones periódicas en las tasas anuales de supervivencia, debido a los efectos ambientales en el reclutamiento de la especie en el Golfo de California y en la costa del Pacífico de América del Norte. La sardina del Pacífico en el Golfo de California fue el principal componente de la pesquería mexicana de peces pelágicos, con máximos desembarques anuales registrados de 292,000 toneladas métricas (MT). Pero, la sardina monterrey se capturó por primera vez en el Golfo de California a finales de 1960, tras el colapso de la pesquería de la sardina del Pacífico en la costa oeste de California y Baja California. Los desembarcos de sardina monterrey aumentaron en dos décadas, alcanzó su punto máximo en 1988/1989, luego disminuyo rápidamente a un mínimo de alrededor de siete millones de toneladas en la temporada de pesca 1991/1992. La disminución en la abundancia de la sardina monterrey en el Golfo de California pudo deberse a la sobre pesca realizada durante un período de condiciones ambientales adversas (antes de 1991/1992). El desplazamiento en la estructura de edades de la población de la sardina monterrey fue provocado por la captura de edades más jovenes e incremento del esfuerzo pesquero durante el descenso de las poblaciones, generando la sobreexplotación del stock. La aparición en 1985 de la anchoveta norteña (Engraulis mordax) en la captura comercial sugirió que reemplazo a la sardina monterrey. La hipótesis de la sustitución de especies fue descartada, debido a que los datos indicaron que la sardina monterrey y anchoveta norteña han coexistido en el Golfo de California, desde hace mucho tiempo. El efecto potencial del reclutamiento de la sardina monterrey en el Golfo de California no se pudo aclarar, pero se vió que la sobrepesca en combinación con fenómenos como El Niño, causaron el colapso de la sardina del Pacífico en California y la anchoveta en el Perú.

121 Tershy Bernie R., Dawn Breese and Donald A. Croll, 1997. Human perturbations and conservation strategies for San Pedro Mártir Island, Islas of Golfo de California Reserve, México. Environmental Conservation 24 (3): 261–270. Foundation for Environmental Conservation. 122 Sagarin, Raphael D., William F Gilly, Charles H. Baxter, Nancy Burnett, and Jon Christensen, 2008. Remembering the Gulf: changes to the marine communities of the Sea of Cortez since the Steinbeck and Ricketts expedition of 1940. Frontiers in Ecology and the Environment. Front Ecol Environ 2008; 6, doi: 10.1890/070067.

81 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

 El estudio realizado por Sagarin et al.123 (2008) indicó que las capturas pesqueras afectaron fuertemente los stocks de sardinas. Tomaron más de 20 años de datos pesqueros para establecer la línea de base sobre la recuperación de sus poblaciones y el nivel de biomasa, y hasta 40 años para definir las oscilaciones poblacionales. Los resultados sugirieron la capacidad de recuperación de las poblaciones de sardina monterrey en el Golfo de California, dado que la especie ha sido capaz de recuperarse de casi un colapso pesquero.

123 Idem

82 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Estado Tendencia

Bueno

III. Recursos biológicos: Especies clave

III.10. ¿Cuáles son el estado y las condiciones de las especies clave, y qué cambios presentan?

Durante el taller fueron definidas como especies claves: el lobo marino (, los bobos cafés (Sula leucogaster) y de patas azules (Sula nebouxii nebouxii), las gaviotas de patas amarillas (Larus livens), el pelicano café (Pelecanus occidentalis), el mérgulo de Craveri (Synthliboramphus craveri) , ballenas, los endémicos como el murciélago pescador (Myotis vivesi), los micro-endémicos (iguanas y roedores), las plantas columnares (cardón), el coyote (Canis latrans), el mapache (Procyon lotor), el gato montés (Lynx rufus), el venado bura (Odocoileus hemionus) y otros mamíferos pequeños. Durante la exposición de opiniones, los expertos sugirieron que el monitoreo biológico debe realizarse en comunidades clave o especies primarias que sostengan, o sean responsables, de un conjunto de especies como es el caso de la vegetación (cardones o especies con semilla) o mamíferos pequeños que sostienen a los grandes depredadores o reptiles. En el caso del murciélago pescador existen datos históricos sobre su existencia en la zona, pero durante los monitoreos recientes no se ha visto. En ausencia de información para todas las especies, sugirieron que se revise el estado de cada una. Los especialistas definieron el estado en general para las especies clave como bueno. Las especies de las Islas Tiburón y Alcatraz fueron consideradas en estado superior. No obstante, hay otras especies para las cuales sólo existen registros históricos como el murciélago pescador. Las aves marinas y reptiles de las islas San Esteban, San Pedro Nolasco y de la Bahía San Francisco fueron calificadas como estables. La tendencia en términos generales para las especies clave fue calificada como estable, pese a que en el caso de los lobos y aves marinas fueron catalogadas como en deterioro. Para el caso de las aves y reptiles en islas como San Esteban, San Pedro Nolasco y las de la Bahía San Francisco, presentan una tendencia estable.

Evidencia: A continuación se describen los principales hallazgos de la información técnica y científica recabada, agrupada por temas: a) Aves:

 El estudio realizado por Villaseñor-Gómez et al.124 (2010) señaló que la ubicación del estado de Sonora al norte del trópico de Cáncer, que presenta corrientes de aire seco de la

124 Villaseñor-Gómez J. Fernando, Osvel Hinojosa-Huerta, Eduardo Gómez-Limón, David Krueper y Aaron D. Flesch, 2010. Avifauna. En: F.E. Molina-Freaner y T.R. Van Devender, eds. Diversidad biológica de Sonora. UNAM, México, pp. 385-420.

83 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California atmósfera descienden y provocan condiciones de aridez, actúa como el límite norte de los bosques tropicales. Los bosques tropicales caducifolios alcanzan su límite septentrional en la región sur y sureste del estado, de forma concurrente representan el límite norte de 96 especies de aves. Por otra parte, el desierto, el pastizal y el matorral del norte y noreste de Sonora actúan como el límite meridional de 26 especies de aves de clima templado de Norteamérica. Como resultado de los efectos aditivos de las regiones Neártica y Neotropical, la avifauna de Sonora es la cuarta más rica en especies de México, sólo después de Oaxaca (725), Veracruz (708) y Chiapas (655). Las catorce islas e islotes rocosos que fueron muestreadas en Sonora, fueron habitadas por 237 especies de aves. Las dos islas más importantes fueron Lobos y Tiburón, dado que presentaron la mayor riqueza de especies, tuvieron 121 y 140, respectivamente; las otras doce islas, al ser más pequeñas y estar más alejadas de la costa tuvieron menor riqueza (presentaron un total de 97 especies). La importancia de esas islas yace en el hecho de que incluyen los sitios de reproducción de cerca de 90 especies acuáticas como los petreles, bobos, pelícanos, gallitos y, más de 90% de las poblaciones de gaviota ploma (Larus heermanni), gaviota de patas amarillas (Larus livens), gallito elegante (Sterna elegans) y mérgulo de Craveri (Synthliboramphus craveri), dependen de sus hábitats para reproducirse.  De acuerdo a Vieyra, Velarde y Ezcurra125 el proceso reproductivo de las aves se ve influenciado por varios factores tales como: la edad, la probabilidad de adquirir un territorio de anidación, una pareja y acoplamiento, la fecha de al puesta de huevos y el tamaño de estos, el éxito reproductivo y la supervivencia del adulto y sus crias. Cada uno de ellos pueden verse afectados por diversos elementos, tanto intrínsecos a los padres (la edad, la alimentación y la experiencia de crianza, la condición física, y el esfuerzo de la cría), como al medio ambiente (la disponibilidad de alimentos, la disponibilidad de sitios de anidación y las condiciones climáticas). Vieyra, Velarde y Ezcurra realizaron un estudio con la gaviota ploma (Larus heermanni) en Isla Rasa, mediante el cual demostraron los efectos que alteran el éxito reproductivo, como las anomalías oceanográficas que tuvieron impacto en la disponibilidad de alimento, y esto a su vez afectó la masa corporal de las aves y su capacidad para cuidar y alimentar a sus dos polluelos. Aunque no se encontró una relación directa significativa entre la disponibilidad de alimentos con el número de polluelos, la probabilidad de supervivencia y la masa corporal de sus padres, fueron fuertemente influenciados por la disponibilidad de la sardina monterrey (Sardinops sagax) y anchoveta (Engraulis mordax). Sin embargo, el patrón fue definido por las condiciones del fenómeno El Niño de 1992, porque no encontraron diferencias significativas en otros años. En 1992, los padres tomaron más tiempo para volver a sus nidos después del período de incubación para reemplazar a su pareja, a menudo esto forzo que el adulto que vigilaba el nido tuviera que dejarlo para buscar agua o alimentos, dejándolo sin protección. Bajo tales condiciones, la probabilidad de mortalidad de los polluelos se incremento, desencadenada por los ataques mortales de sus vecinos adultos, el hambre o la depredación de las gaviotas de patas amarillas

125 Vieyra Leticia, Enriqueta Velarde and Exequiel Ezcurra, 2009. Effects of parental age and food availability on the reproductive success of Heermann’s Gulls in the Gulf of California. Ecology, 90(4):1084–1094.

84 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

(Larus livens). Los autores concluyeron que el éxito reproductivo de las gaviotas plomas se vió afectado por la edad de los adultos reproductores y por la disponibilidad de alimento (sardinas y anchovetas). La disponibilidad de alimento afecto la masa corporal de los adultos, así como el éxito reproductivo. La correlación positiva entre el éxito reproductivo y la disponibilidad de alimentos fue similar a lo reportado para otras especies de aves marinas, como el pelicano café (Pelecanus occidentalis californicus) y la gaviota occidental (Larus occidentalis). b) Cetáceos:

 El Centro de Estudios Culturales y Ecológico 126 127 (2013 y 2014) realizó estudios acerca de los cetáceos en la Bahía de Kino y en la región de las grandes islas del Golfo de California. Reconocieron 12 especies temporales o permanentes (seis especies de Misticetos y seis de Odontocetos), las cuales presentaron el 33% de las especies registradas para todo el Golfo de California. Registraron 625 avistamientos con aproximadamente 72,000 individuos. Las especies más abundantes fueron el delfín común de rostro largo (Delphinus delphis), los tursiones (Tursiops truncatus), calderones de aletas cortas (Globicephala macrorhynchus), cachalotes (Physeter macrocephalus) y las ballenas de aleta (Balaenoptera physalus); en ese orden. Se llevaron al cabo cinco temporadas de observación durante los estudios (2009-2010, 2010-2011, 2011-2012, 2012-2013 y los que va de ésta temporada 2013-2014); han acumulado 149 navegaciones por casi 970 horas de esfuerzo de observación (Figura 11). Algunos de los resultados obtenidos fueron que la ballena de aleta es abundante en la región, se estimó su abundancia en 441 ballenas (SE=80.1; CI 95%=323-647). Para los calderones de aletas cortas se estimó su abundancia de 399 individuos (SE=16.22; CI 95%=376.57-442.57). Hubo una tendencia en la disminución en la mayoría de las especies (número de avistamientos) durante la temporada 2012-2013, en particular en los cachalotes y ballenas de aleta (Figura 12). No se registraron calderones de aletas cortas en 2012-2013, compartiendo la misma tendencia de disminución que los cachalotes; lo cual pareció deberse a que ambas especies se vieron afectadas por la escases de calamar en la región. Cuando los autores compararon sus datos de las últimas cuatro temporadas encontraron un declive importante y ecológicamente preocupante de las ballenas de aleta en la región.

126 Pérez-Puig, H. 2013. Cetáceos de la Región Oriental de las Grandes Islas del Golfo de California y las aguas adyacentes de Bahía de Kino. Centro de Estudios y Ecológicos Prescott College A. C. Calle Cádiz y Puerto Vallarta #151, Kino Nuevo, Bahía de Kino, Sonora, México 48 pp. 127 Prescott College, 2014. Los cetáceos y la importancia de Bahía de Kino y la Región de las Grandes Islas del GC para ellos. Centro de Estudios Culturales y Ecológico, sin publicar.

85 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Figura 11. Distribución espacial de ballenas de aleta en la región oriental de las Grandes Islas y Bahía de Kino durante cuatro temporadas; 2009-2010 (rojo), 2010-2011 (amarillo) 2011-2012 (naranja) y 2012-2013 (verde).

Figura 12. Tendencias y patrones de abundancia relativa de ballenas de aleta y cachalotes en región.

86 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

En la región los cetáceos estuvieron presentes durante todo el año y se concentraron principalmente en el invierno y el verano, distribuidos en toda la región. Sin embargo, la zona sur de las islas Tiburón y San Estaban parecieron ser un hábitat importante, compartido por muchas especies. Las ballenas de aleta prefirieron hábitats costeros, concentrándose en otoño-invierno al sur de Isla Tiburón y dentro de Bahía Kino. Las zonas sur de las islas Tiburón y Dátil y el oeste de Bahía Kino fueron importantes zonas de alimentación para las ballenas azul, jorobada y de aleta, durante los meses de otoño-invierno. En 2009-2010 y 2010-2011 casi un tercio de los avistamientos de ballenas de aleta se registraron en estas áreas. Se observaron en menor grado a las ballenas azules (Balaenoptera musculus), las ballenas jorobadas (Megaptera novaeangliae) y de Bryde (Balaenoptera edeni) alimentándose en la región. El cachalote (Physeter macrocephalus) presentó una preferencia por los alrededores de Isla San Esteban y los canales de aguas profundas circundantes. Ese patrón fue compartido con los calderones de aletas cortas. Los tursiones del Canal del Infiernillo fueron considerados residentes locales, considerados como importantes indicadores de la salud de la zona.

87 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Estado Tendencia

No aplica No aplica

III. Recursos biológicos: Especies en riesgo

III.11. ¿Cuáles son el estado y las condiciones de las especies en riesgo, y qué cambios presentan?

En el caso de esta pregunta el grupo de expertos que participaron durante el taller decidieron que No Aplica. Debido a que al revisarse el texto que contempla los elementos que deben considerarse para responder esta pregunta, se corroboró que en esta sección del ANP no cuenta con ninguna de las especies enlistadas como especies amenazadas, cuya conservación constituye una preocupación común en América del Norte. La lista fue elaborada por Canadá, Estados Unidos y México, a través de la Comisión de Cooperación Ambiental128. Las especies de preocupación común son: la tortuga laúd (Dermochelys coriacea), tortuga de carey (Eretmochelys imbricata), tortuga lora (Lepidochelys kempii), tortuga prieta o verde del Pacífico (Chelonia mydas agassizii), tortuga caguama (Caretta caretta), ballena franca boreal (Eubalaena glacialis), ballena franca del Pacífico norte (E. japónica), ballena gris (Eschrichtius robustus), ballena jorobada (Megaptera novaeangliae), orca (Orcinus orca), ballena azul (Balaenoptera musculus), lobo fino de Guadalupe (Arctocephalus townsendi), nutria marina (Enhydra lutris), vaquita (Phocoena sinus), pardela pata rosada (Puffinus creatopus), albatros de cola corta (Phoebastria albatrus) y mérgulo de Xantus (Synthliboramphus hypoleucus).

128 Hyde, Douglas, Hans Hermann, Karen Schmidt y Karen Richardson, 2011. Guía para la elaboración de fichas de evaluación ecológica en áreas marinas protegidas de América del Norte. Comisión para la Cooperación Ambiental. Disponible en http://www.cec.org/rampam

88 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Estado Tendencia

Bueno

III. Recursos biológicos: Especies exóticas

III.12. ¿Cuál es el estado que guardan las especies exóticas y qué cambios presentan?

Durante el taller fueron definidas como especies exóticas129 a: zacate buffel (Pennisetum ciliare), las ratas negras (Rattus rattus), el gato doméstico (Felis catus), el ratón casero (Mus musculus), el pino salado (Tamarix aphylla), el eucalipto y la palma datilera (Phoenix dactylífera). Los expertos señalaron que el estado de las expecies exóticas es bueno, dado que se están realizando acciones para controlarlas y erradicarlas en diferentes islas. En el caso de las islas Tiburón y Pájaros fueron calificadas como superior, dado de que el zacate buffel está controlado. Los especialistas sugirieron que para aquellas islas con especies invasoras masivas deberían ser monitoreadas continuamente por ser focos rojos. La tendencia en general fue calificada como en deterioro, si bien es cierto se realizan acciones para erradicar las especies exóticas, hace falta aún más trabajo para lograr que mejoren los hábitats de las islas.

Evidencia: A continuación se describen los principales hallazgos de la información técnica y científica recabada, agrupada por temas: a) Especies invasoras:

 La publicación de Luna-Mendoza et al.130 (2009) señaló que en los últimos 400 años entre el 50 y 75% de las extinciones en el planeta se han dado en islas. En el caso de las aves, se estimó que el 85% de las extinciones en tiempos históricos ocurrió en las islas. En los mamíferos terrestres esta cifra fue del 58% y en moluscos del 80%. En México, los mamiferos exóticos (gatos, ratas y cabras) han causado directa e indirectamente la extinción de decenas de especies de flora y fauna insular, así como la extirpación de numerosas colonias de aves marinas.

129 De acuerdo con la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN), una especie invasora es aquella especie exótica o traslocada que ha sido introducida accidental o intencionalmente fuera de su distribución natural, y que tiene la capacidad de colonizar, invadir y persistir, y su introducción y dispersión amenazan la diversidad biológica, causando daños al ambiente, a la economía y a la salud humana. Las especies invasoras son introducidas por el hombre de manera intencional o accidental en nuevas áreas geográficas. 130 Luna-Mendoza Lucia, Alfonso Aguirre Muñoz, Araceli Samaniego Herrera y Marlenne Rodríguez Malagón. La fauna exótica en las islas del noroeste. Publicado en Aguirre Muñoz, A., R. Mendoza Alfaro et al. 2009. Especies exoticas invasoras: impactos sobre las poblaciones de flora y fauna, los procesos ecológicos y la economía. Capital Natural de México, vol. II: Estado de Conservación y Tendencias de Cambio. CONABIO, pp. 277-318.

89 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

En ese sentido, Luna-Mendoza y colaboradores131 realizaron actividades de erradicación de especies exóticas (entre 2003 y 2006) en 26 islas, con ello confirmaron la presencia de 16 especies de mamiferos exóticos. Los autores de ese estudio indicaron que hay un consenso científico acerca de que la erradicación de las especies introducidas es clave para la conservación de la biodiversidad insular. La restauración de los ecosistemas insulares se ha logrado gracias a los programas de erradicación. En México, de 1994 a 2006, se realizaron proyectos de erradicación en 26 islas, logrando la eliminación de 41 poblaciones de mamíferos exóticos (Tabla 13). Ese esfuerzo ha protegido y facilitado la recuperación de la flora y fauna nativas, especialmente las especies endémicas. La recuperación de los ecosistemas debe ser validada con protocolos científicos, y se puede lograr el repoblamiento de especies nativas que se consideraban extintas.

Tabla 13. Islas del noroeste de México con especies introducidas y estatus de erradicación (actualizado hasta agosto de 2008) Estatus de Isla Especie Nombre común erradicación San Jorge Oeste Rattus rattus Rata negra Finalizada San Jorge Este Rattus rattus Rata negra Finalizada San Jorge Rattus rattus Rata negra Finalizada Rattus norvegicus Rata café Finalizada Rasa Mus musculus Raton doméstico Finalizada San Pedro Mártir Rattus rattus Rata negra Finalizada Canis lupus familiaris Perro Pendiente San Esteban Rattus norvegicus Rata café Pendiente Canis lupus familiaris Perro Pendiente Ovis canadensis Tiburón Borrego cimarrón Pendiente mexicana Rattus sp. Rata Pendiente Canis lupus familiaris Perro Finalizada Alcatraz Felis catus Gato Finalizada Pelícano (Alcatraz) Mus musculus Ratón casero Pendiente Felis catus Gato Pendiente San Pedro Nolasco Rattus rattus Rata negra Pendiente Farallón de San Ignacio Rattus rattus Rata negra Finalizada Capra hircus Cabra Finalizada San Francisquito Felis catus Gato Finalizada Fuente: adaptada de Aguirre Muñoz et al. 2009132

131 Idem 132 Aguirre Muñoz, A., R. Mendoza Alfaro et al. 2009. Especies exóticas invasoras: impactos sobre las poblaciones de flora y fauna, los procesos ecológicos y la economía, en Capital natural de México, vol. II: Estado de conservación y tendencias de cambio. Conabio, México, pp. 277-318.

90 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

b) Ratas y gatos invasores:

 Las investigaciones realizadas por Aguirre-Muñoz et al.133 y Tershy et al. 134 indicaron que hay doscientos cincuenta islas en México que muestran patrones similares a las de todo el mundo, como alta biodiversidad, endemismos, importantes colonias de aves marinas y niveles relativamente bajos de perturbación humana. Algunos de los factores que ayudaron en la protección de las islas de las perturbaciones humanas han sido su aridez, aislamiento y densidades bajas de población humana en la parte continental adyacente. Hoy en día, con excepción de las islas de Baja California ubicadas en la costa del Pacífico, el resto de las islas están protegidas legalmente. No obstante, las especies invasoras como los mamíferos (ratas, gatos, cabras, cerdos, burros y conejos) han sido introducidas en varias islas del noroeste de México, causando disminuciones en las poblaciones de especies nativas, extinciones y extirpaciones, y daños significativos en la vegetación. Desafortunadamente, sigue habiendo introducciones de mamíferos exóticos en las islas; esta amenaza ha sido exacerbada por un incremento de actividades antropogénicas en los últimos 30 años.

En el país se ha llevado a cabo la erradicación de especies invasoras con éxito en las últimas décadas, gracias al esfuerzo de colaboración entre organizaciones no gubernamentales, instituciones de investigación, académicas y gubernamentales mexicanas y personas locales, dando lugar a grandes esfuerzos de restauración en mamíferos de la costa del Pacífico de Baja California, el Golfo de California e Isla Revillagigedo (Figura 13). Como resultado de la erradicación se eliminaron 42 poblaciones de mamíferos en 26 islas. En 1994/1995 se erradicaron los gatos domésticos (Felis catus) de Isla Asunción; gatos domésticos (Felis catus) y ratas negras (Rattus rattus) de Isla de San Roque; y ratas cafés (Rattus norvegicus) y ratones domésticos (Mus musculus) en Isla Rasa.

133 Aguirre-Muñoz Alfonso, Donald A. Croll, C. Josh Donlan, R. William Henry III, Miguel Angel Hermosillo, Gregg R. Howald, Bradford S. Keitt, Luciana Luna-Mendoza, Marlenne Rodríguez-Malagón, Luz María Salas- Flores, Araceli Samaniego-Herrera, Jose Angel Sanchez-Pacheco, Jacob Sheppard, Bernie R. Tershy, Jorge Toro-Benito, Shaye Wolf and Bill Wood, 2008. High-impact Conservation: Invasive Mammal Eradications from the Islands of Western México. Ambio Vol. 37, No. 2. 134 Tershy B. R., C. J. Donlan, B. S. Keitt, D. A. Croll, J. A. Sanchez, B. Wood, M. A. Hermosillo, G. R. Howald, and N. Biavaschi. Island conservation in north west Mexico: a conservation model integrating research, education and exotic mammals eradication. In Veitch, C. R. and Cloust, M.N. (des.). Turning the tide the eradication of invasive species. IUCN SSC Invansive Species Specialist Group. IUCN, Gland, Switzerland and Cambrindge, UK, pp. 293-300.

91 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Figura 13. Islas del noroeste de México donde fueron eliminados con éxito los mamíferos invasores. Fuente: Aguirre-Muñoz et al.135

El éxito en la erradicación de mamíferos se ha traducido en ganancias para la conservación de las aves marinas en más de 201 colonias de reproducción en diferentes islas. Las especies invasoras como los gatos y ratas provocaron la desaparición de varias especies de aves marinas en la región, por ejemplo Xantus murrelet y Synthliboramphus hypoleucus. Se espera que con la erradicación de esas especies introducidas, las aves marinas desaparecidas recolonicen las islas.

Aguirre-Muñoz y colaboradores señalaron que durante el proceso de erradicación de las 42 poblaciones de mamíferos invasores en las 26 islas se invirtieron 4.3 millones de dólares. Los mamíferos invasores fueron retirados a un costo promedio de 58 doláres por hectárea.

Por fortuna existe interés local, nacional e internacional para la conservación de las islas, pero se necesitan protocolos que precisen como se realizará la erradicación de mamíferos invasores sin afectar a la flora y fauna nativa, así como las fuentes de financiamiento y capacidades técnicas, dado que faltan en 60 islas que deben ser atendidas. Aunque una estrategia

135 Aguirre-Muñoz Alfonso, Donald A. Croll, C. Josh Donlan, R. William Henry III, Miguel Angel Hermosillo, Gregg R. Howald, Bradford S. Keitt, Luciana Luna-Mendoza, Marlenne Rodríguez-Malagón, Luz María Salas- Flores, Araceli Samaniego-Herrera, Jose Angel Sanchez-Pacheco, Jacob Sheppard, Bernie R. Tershy, Jorge Toro-Benito, Shaye Wolf and Bill Wood, 2008. High-impact Conservation: Invasive Mammal Eradications from the Islands of Western México. Ambio Vol. 37, No. 2.

92 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California que puede ayudar es prevenir la introducción de especies invasoras con campañas de sensibilización y educación ambiental.

 Donlan y colaboradores 136 137 (2002 y 2003) llevaron cabo proyectos de erradicación de ratas negras (Rattus rattus) en islas San Jorge. Para lograr esto, los investigadores probaron de forma experimental tres rodenticidas, el brodifacoum138 y otros dos compuestos menos tóxicos, difacinone y colecalciferol (Figura 14).

Los científicos realizaron dos viajes a las islas (noviembre de 1996 y agosto de 1997), con la finalidad de confirmar la presencia y ubicación de las ratas. Los esfuerzos de erradicación se llevaron a cabo a partir de agosto del año 2000, después del periodo de anidación de las aves marinas, y reproductivo de los lobos marinos de California.

Figura 14. Islas San Jorge: uso de tres rodenticidas para erradicar las ratas negras: brodifacoum en la isla principal, difacinona y colecalciferol en las islas adyacentes.

136 Donlan C. Josh, Héctor Avila-Villegas, Daniel Bercovich Ortega, Noah Biavaschi, Natasha Bodorff, Rick Boyer, Tosha Comendant, Donald A. Croll, Richard Cudney-Bueno, Ricardo Galván de la Rosa, Gregg R. Howald, Luis Felipe Lozano-Román, Carlos Morales, Olegario Morales, Zaid Morales-Gonzalez, Pete Raimondi, Jose Angel Sanchez, Diana Steller, Bernie R. Tershy and Peggy Turk-Boyer, 2002. Black Rat (Rattus rattus) eradication from the San Jorge Islands, Mexico. Unpublished Report, Island Conservation and Ecology Group. 137 Donlan C. Josh, Gregg R. Howalda, Bernie R. Tershya, Donald A. Crolla, 2003.Evaluating alternative rodenticides for island conservation: roof rat eradication from the San Jorge Islands, Mexico. Biological Conservation 114: 29–34. 138 Las desventajas del brodifacoum es que es tóxico no sólo para las ratas si no también puede afectar a otros animales, además su uso en islas puede ser excesivamente caro y no es factible sin acciones de mitigación.

93 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Las ratas negras se erradicaron con éxito de las tres islas San Jorge, después de colocar los cebos con veneno se realizaron actividades de monitoreo. Durante los monitoreos no se detectó la presencia de ratas en ninguna de las islas. Las visitas a las islas se realizaron durante dos años (octubre de 2000, enero de 2001, abril de 2001, julio 2001 y marzo de 2002). Los tres rodenticidas (difacinone, colecalciferol y brodifacum) probados en ese estudio fueron 100% eficaces contra las ratas. Aunque, las islas de San Jorge presentaron pocas fuentes de alimento (invertebrados intermareales) fuera de la temporada de anidación de las aves marinas, eso pudo haber influido en el éxito de difacinone y colecalciferol.

Los autores consideraron sus resultados alentadores, pero sugirieron que deben realizarse más experimentos para probar el éxito de las toxinas para erradicar especies introducidas en las islas. Los cebos con combinaciones de rodenticidas pueden resultar eficaces, al tiempo que se minimiza el riesgo de envenenamiento de otras especies, y puede prevenirse las extinciones y la restauración de islas.

 Gallo y Suárez139 reportaron la presencia del gato doméstico (Felis catus) en Isla San Pedro Nolasco. Durante una visita de trabajo a la isla en noviembre de 2002, y encontraron cuatro excretas completas y una incompleta del gato doméstico en la parte oeste de la isla, las cuales fueron colectadas y posteriormente analizadas. En el análisis encontraron pedazos de roedores, reptiles, insectos y vegetación. En cuatro de las excretas encontraron restos de iguanas (Ctenosaura hemilopha nolacensis), lo que representó un 23.5% de porcentaje de aparición, seguido por el insectos, roedores y pastos, con un 17.6% respectivamente (Figura 15).

Figura 15. Distribución del contenido de las escretas de gato.

139 Gallo Reynoso Juan Pablo y Gabriela Suárez Gracida, 2003. Reporte de gato doméstico (Felis catus) en la Isla San Pedro Nolasco. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A. C., Unidad Guaymas.

94 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

Los roedores, junto con los insectos y el pasto tuvieron igual porcentaje de aparición (17.6%), sin embargo en dos de las excretas en las que se encontraron roedores, representaron mas de la mitad del peso de la excreta en comparación con los pastos e insectos. El pelo de gato, cachora, tallos y semillas tuvieron una frecuencia de aparición de 0.2, con excepción de los restos de la cachora o lagartija, no tuvieron un peso significativo. En las excretas solo fue posible identificar un tipo de cachora, pero es probable que se alimente de las otras dos especies de lagartijas que habitan en la isla. c) Zacate buffel:

 En las islas de la Bahía de San Francisco140 se encontraron tres especies de plantas introducidas: el zacate buffel (Pennisetum ciliare), el zacate rosado (Rhynchelitrum repens), y la verdolaga bronca (Trianthema portulacastrum), todas nativas de Africa.

El zacate buffel y la verdolaga bronca crecen en la Isla Chaperona, el primero se distribuye desde la Punta Norte hacia el sur por la orilla en el lado oeste, y la segunda en toda la isla durante la temporada de lluvias de verano.

El zacate rosado es otra especie introducida en Isla Chaperona que se distribuye en la parte oeste; también está presente en Isla Santa Catalina donde crece en un área semiplana de la parte alta.

De las especies de plantas exóticas mencionadas anteriormente, solo el zacate buffel represento una amenaza potencial para las demás especies de plantas en la isla, debido a su alta capacidad para dispersarse y a su habilidad para propagarse con el fuego. Cabrera-Santiago et al. sugirieron que se erradique el zacate buffel antes de que se disperse por toda la isla.

140 Cabrera Santiago Horacio, Carmen G. Suárez Gracida, Juan Pablo Gallo Reynoso y Ana Luisa Figueroa Carranza. Listados de Flora, Fauna y Usos de las Islas de la Bahía San Francisco, Guaymas, Sonora. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C. Unidad Guaymas, 76 pp.

95 Reporte de Condición Ecológica 2014: islas de Sonora del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California

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F. ANEXOS ANEXO 1. Listado de islas en las que el personal de la CONANP realiza actividades de monitoreo.

No. Nombre de la isla 1 Pájaros 2 San Vicente 3 Almagre Grande 4 Almagre Chico 5 Mellizas Este 6 Mellizas Oeste 7 Tío Ramón 8 Deenmedio 9 Jama 10 Peruano 11 León 12 Chaperona 13 Santa Catalina 14 San Nicolas 15 Gringa Norte 16 Gringa Sur 17 Venado 18 San Luis 19 Piedras Pintas 20 Choyadito 21 San Pedro Nolasco 22 Alcatraz o Pelicano 23 Datil o Turner 24 Tiburon 25 Patos 26 Cholludo 27 San Pedro Martir 28 Craveri 29 Cormoran 30 San Esteban 31 San Jorge 32 Huivulai 33 Lobos 34 Masocari

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ANEXO 2. Lista de participantes al Taller para actualizar las Fichas de Evaluación Ecológica del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, Sonora.

No. Nombre Institución/Organización

1 Dr. Ben Wilder Universidad de Arizona Centro de Investigacion en Alimentación y Desarrollo A.C.- 2 Dra. Jaqueline García Unidad Guaymas. Departamento de Investigaciones Científicas y Tecnológicas, 3 Dr. José Eduardo Váldez Holguin Universidad de Sonora Centro de Investigacion en Alimentación y Desarrollo A.C.- 4 Dr. Juan Pablo Gallo Reynoso Unidad Guaymas. 5 Dr. Sergio Ticul Álvarez Castañeda CIBNOR 6 Dr. Jose Juan Flores Martinez Universidad Nacional Autonóma de México Instituto de Ciencias Marinas y Pesquerías de la Universidad 7 Dra.Enriqueta Velarde González Veracruzana 8 Dr. Jorge Ignacio Servín Martínez Universidad Autónoma Metropolitana, Campus Xochimilco Instituto de Ecología de la Universidad Nacional Autonóma 9 Dra. Angelina Martínez Yrizar de México 10 C. Humberto Romero Morales Comunidad Com ca’ac 11 Biol. Alberto Mellado Comisión Nacional de Areas Naturales Protegidas Centro de Estudios Culturales y Ecológicos Prescott College A. 12 M.S. Lorayne Meltzer C., Bahía Kino, Sonora. 13 Dr. Carlos Valdés PRONATURA, A. C. 14 Dra. Patricia Cortes Calva CIBNOR Director Regional/ Comisión Nacional de Areas Naturales 15 Biol. Carlos Castillo Sánchez Protegidas Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de 16 M. en C. Ana Luisa Figueroa Carranza California/ Comisión Nacional de Areas Naturales Protegidas 17 Dr. Jorge Torre Facilitador/ Comunidad y Biodiversidad, A.C. (COBI) Programa de Biodiversidad Marina en el Golfo de California 18 Mtra. Sonia Gautreau (BioMar/GIZ) Programa de Biodiversidad Marina en el Golfo de California 19 Mtra. Laura Escobosa (BioMar/GIZ) Programa de Biodiversidad Marina en el Golfo de California 20 Mtra. Adriana Ochoa Valle (BioMar/GIZ) Programa de Biodiversidad Marina en el Golfo de California 21 Biol. Rocío Esquivel Solis (BioMar/GIZ)

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