TOPICOS SOBRE

BIOLOGÍA, ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO

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ARTRÓPODOS ASOCIADOS A AVES MIGRATORIAS Y RESIDENTES DEL PARQUE ECOLÓGICO CUBITOS, PACHUCA, HIDALGO

Arthropods in resident and migratory birds from Parque Ecologico Cubitos, Pachuca, Hidalgo

Alejandra González-Gómez e Iriana Zuria. Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Carretera Pachuca-Tulancingo km. 4.5, Pachuca de Soto, Hidalgo. ([email protected], [email protected])

Palabras Clave: Ácaros, piojos, artropofauna, prevalencia, comensales, ectoparásitos.

Introducción Las aves proveen numerosos hábitats que han sido invadidos por una gran diversidad de artrópodos como ácaros e insectos. Algunos de ellos se encuentran en el huésped por un corto tiempo, mientras que otros viven sobre el individuo durante todo su ciclo de vida (Gaud y Atyeo, 1996). Las asociaciones más comunes entre las aves y los artrópodos son el comensalismo con ácaros plumícolas (Astigmata: Psoroptidia) y el parasitismo por piojos (Phthiraptera: Mallophaga). A pesar de que, en muchos casos, estas asociaciones determinan las tasas de sobrevivencia y el éxito reproductivo de sus huéspedes, existen pocos trabajos que analicen la carga de artrópodos que presentan las aves, especialmente en México. En este trabajo se estudiaron los artrópodos encontrados en las aves residentes y migratorias más comunes del Parque Ecológico Cubitos, una reserva ecológica inmersa en la zona urbana de la ciudad de Pachuca, Hidalgo. El parque tiene una superficie de 90.4 ha y se encuentra ubicado entre los municipios de Pachuca de Soto y Mineral de la Reforma entre los paralelos 20º06’33’’ y 20º07’39’’ de longitud norte y 98º45’00’’ y 98º44’60’’ de longitud oeste (INEGI, 2006). El tipo de vegetación principal es el matorral xerófilo. En el parque se han registrado más de 70 especies de aves lo que las hace el grupo de vertebrados más diverso.

Material y Método Para capturar a las aves se colocaron en el parque de dos a tres redes de niebla al menos dos veces al mes, de junio del 2006 hasta junio del 2007. Las redes se colocaron al amanecer y permanecieron abiertas aproximadamente 4 hrs. Las aves capturadas se identificaron, se tomaron medidas morfométricas y fueron pesadas y anilladas. Para obtener los artrópodos se utilizó la técnica modificada de Walter y Clayton (1997) conocida como “Dust-Ruffling”, que es un método sencillo y preciso para cuantificar las cargas de artrópodos asociados a aves vivas en el campo. Esta técnica consiste en espolvorear a las aves con un polvo insecticida no tóxico que contiene pyrethrina (Johnson’s Rid-Mite Powder), que irrita a los artrópodos los cuales se desprenden del plumaje y de la piel cuando el ave se agita. Después de la aplicación del polvo cada ave fue depositada en una caja de plástico (24 x 19 x 14.5 cm.) cerrada con pequeños orificios en la tapa. El ave permaneció dentro de la caja durante 10 minutos y posteriormente fue liberada en la zona de captura. El polvo (con los artrópodos) que quedó en el recipiente fue colectado con ayuda de un pincel y se vació en frascos con alcohol al 70%. Posteriormente las muestras fueron trasladadas al laboratorio para la separación de los artrópodos, los cuales se colocaron en viales con alcohol al 80%. Los artrópodos fueron contabilizados, preparados en

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laminillas o montados e identificados. Se calculó la prevalencia para cada especie y cada familia de ave de acuerdo a Bush et al. (1997). Se comparó la abundancia de artrópodos entre las aves residentes y las migratorias utilizando una prueba de Mann-Whitney.

Resultados Se capturaron 143 individuos de 26 especies pertenecientes a 14 familias de aves. Las especies de aves residentes más comunes durante el muestreo fueron Columbina inca, Carpodacus mexicanus y Toxostoma curvirostre; entre las migratorias más comunes están Spizella pallida y Spizella passerina. En total se colectaron 2574 artrópodos asociados a las aves capturadas (residentes y migratorias) (Cuadro 1). En general, se encontró una mayor abundancia de artrópodos en las aves migratorias (1523 artrópodos) que en las residentes (1051 artrópodos) (U=1461, n1=37, n2=106, P=0.019), a pesar de que se colectó un menor número de aves migratorias. La prevalencia total de artrópodos en las aves migratorias y residentes capturadas en el Parque Ecológico Cubitos fue de 65.73%. Las prevalencias de artrópodos para cada una de las 14 familias de aves se muestran en la figura 1. La familia Columbidae presentó la menor prevalencia (32.35%), mientras que las familias Picidae, Turdidae, Laniidae y Passeridae presentaron una prevalencia del 100% (Fig. 1). La mayoría de los artrópodos colectados (94.93%) pertenecen a la clase Acari, principalmente ácaros plumícolas del orden Astigmata (Cuadro 2). Estos ácaros son comensales obligatorios de las aves y se encuentran en casi todas las familias de aves. Dentro de la clase Insecta, los piojos del orden Ischnocera fueron los más abundantes (Cuadro 2). Se encontraron también algunos ejemplares de otros órdenes de insectos (e.g., Homoptera, Diptera e ) (Cuadro 2). Debido a su abundancia, se identificaron a nivel de familia los ácaros y los piojos. Dentro de éstos, los más abundantes fueron los ácaros plumícolas de las familias Proctophyllodidae, Analgidae, Psoroptoididae y Trouessartiidae. En menor proporción se encontraron ácaros ectoparásitos de la familia Macronyssidae (Cuadro 3). También se encontraron ejemplares del orden Phthiraptera: piojos de las familias Philopteridae y Menoponidae (Cuadro 3).

N=1 N=2 N=1 N=1 100 N=19 90 N=6 N=10 N=5 80 N=8 N=34 70 N=3 N=17 60 N=2 50 40 N=34 30 20 10

0

Picidae Picidae

IcteridaeIcteridae

Mimidae Mimidae

Laniidae Laniidae

Turdidae Turdidae

Parulidae Parulidae

Regulidae Regulidae

Fringillidae Fringillidae

Tyrannidae Tyrannidae Passeridae

Passeridae

Columbidae Columbidae

Emberizidae Emberizidae

Troglodytidae Troglodytidae Bombycillidae Bombycillidae Prv por fam(%) Fig. 1. Prevalencia total de artrópodos asociados a las familias de aves residentes y migratorias capturadas en el Parque Ecológico Cubitos, durante el periodo de junio del 2006 a junio del 2007. N= Número de aves capturadas por familia

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Cuadro 1. Aves capturadas de junio del 2006 a junio del 2007 en el Parque Ecológico Cubitos. Se incluye el número de individuos (N) capturados por especie, la prevalencia total, la media y el intervalo del número de artrópodos encontrados. El arreglo de las familias es de acuerdo a la A. O. U. (2003). Estatus: R-residente, M-migratorio Prevalencia Media del no. de Intervalo del no. FAMLIA Y ESPECIE DE AVE Estatus N (%) artrópodos de artrópodos COLUMBIFORMES Columbidae Columbina inca R 34 32.35 0.74 (1-7) PICIFORMES Picidae Picoides scalaris R 1 100.00 6.00 (2-4) PASSERIFORMES Tyrannidae Sayornis saya R 2 100.00 9.50 (1-18) Contopus sordidulus M 1 100.00 4.00 - Empidonax occidentalis M 4 50.00 12.25 (3-28) Empidonax flaviventris R 1 100.00 9.00 (1-4) Pyrocephalus rubinus R 1 100.00 3.00 - Myarchus tiranulus R 1 100.00 5.00 - Laniidae Lanius ludovicianus R 2 100.00 7.00 (2-12) Troglodytidae Thryomanes bewickii R 5 100.00 2.60 - Campylorhynchus bruneicapillus R 3 33.33 1.00 1-2) Regulidae Regulus callendula M 2 50.00 0.50 - Turdidae Catharus guttatus R 1 100.00 18.00 - Mimidae Toxostoma curvirostre R 17 58.82 2.35 (1-25) Bombycillidae Bombycilla cedrorum M 6 83.33 63.16 (1-379) Parulidae Dendroica coronata M 1 100.00 7.00 - Wilsonia pusilla M 2 50.00 0.50 - Emberizidae Pipilo fuscus R 3 100.00 13.00 (3-19) Spizella passerina M 5 100.00 95.20 (2-472) Spizella pallida M 15 73.33 40.26 (1-301) Spizella atrogularis R 11 54.54 1.72 (1-13) Icteridae Molothrus aeneus R 3 66.66 1.66 (1-4) Icterus bullocki M 1 100.00 1.00 - Icterus wagleri M 1 100.00 1.00 - Fringillidae Carpodacus mexicanus R 19 89.47 43.78 (1-781) Passeridae Passer domesticus R 1 100.00 1.00 - TOTAL 143

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Cuadro 2. Órdenes de artrópodos encontrados en las aves migratorias y residentes del Parque Ecológicos Cubitos. Clase Orden Abundancia (%) Acari Astigmata 2401 93.27 Mesostigmata 42 1.63 Prostigmata 1 0.03 Arachnida Araneae 2 0.07 Insecta Amblycera (Phthiraptera) 8 0.31 Ischnocera (Phthiraptera) 96 3.72 Homoptera 4 0.15 Thysanoptera 1 0.03 Diptera 10 0.38 Hymenoptera 7 0.27 No identificado 2 0.07 Total 2574 100%

Cuadro 3. Familias de ácaros plumícolas (orden Astigmata), ácaros ectoparásitos (orden Mesostigmata) y piojos (subórdenes Amblycera e Ischnocera) encontrados en las aves del Parque Ecológico Cubitos CLASE ACARI Abundancia Analgidae 121 Proctophyllodidae 2043 Psoroptoididae 216 Trouessartiidae 20 Macronysiidae 42 CLASE INSECTA Menoponidae 8 Philopteridae 96 Total 2546

Discusión y Conclusiones En el Parque Ecológico Cubitos casi el 66% de las aves estuvieron asociados con algún tipo de artrópodo. En otros estudios similares se ha encontrado que las prevalencias van desde el 60% hasta el 85%, en donde también los ácaros plumicolas y los piojos, además de las garrapatas, son los artrópodos más numerosos (Nogueira et al., 2005; Paz y Sáenz, 2005). En general, las aves migratorias presentaron una mayor abundancia de ácaros plumícolas que las aves residentes, lo cual puede deberse a que las aves migratorias están expuestas a diferentes condiciones ambientales (Clayton, et. al., 1992) y a una mayor diversidad de hábitats que las especies residentes. Por otro lado, las aves residentes tuvieron una mayor abundancia de ácaros y piojos ectoparásitos que las aves migratorias. Si las especies migratorias presentaran una gran infestación por ectoparásitos (ácaros y piojos), podría verse afectada su habilidad de termorregulación y por tanto su sobrevivencia (Ash, 1960), lo que no les permitiría sobrevivir a la gran variedad de climas a los cuales se exponen. En este trabajo se encontró una mayor abundancia de ácaros plumícolas, los cuales son considerados como los artrópodos más importantes en las aves. Se ha sugerido que los ácaros y los piojos son los artrópodos que se encuentran con mayor frecuencia en las aves de lugares con perturbación antrópica alta (Lyra-Neves et. al., 2003; Nogueira et al., 2005), como el Parque

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Ecológico Cubitos, que a pesar de ser una reserva ecológica, se encuentra rodeada por la ciudad de Pachuca y está influenciada fuertemente por la mancha urbana. Las aves pueden albergar también otros insectos como individuos de los órdenes Diptera, Siphonaptera y (Gaud y Atyeo, 1996). En este trabajo se obtuvieron también algunos de estos insectos, como dípteros que pueden utilizar a las aves como hospederos temporales (Gaud y Atyeo, 1996). Se encontraron también otros órdenes de insectos (e.g., Thysanoptera, Hymenoptera) que anteriormente no han sido reportados como insectos asociados a las aves. Es probable que la presencia de estos artrópodos en las muestras se deba a contaminación. Este trabajo constituye la primera aportación que se hace sobre artrópodos asociados a aves residentes y migratorias en el estado de Hidalgo. Los resultados de este trabajo son una base para futuras investigaciones que permitan entender mejor las interacciones entre las aves y los artrópodos.

Agradecimientos Agradecemos el apoyo económico brindado por el Programa de Mejoramiento del Profesorado (PROMEP), Secretaría de Educación Pública, a través del proyecto de apoyo a nuevos PTC otorgado a Iriana Zuria Jordan, y la beca otorgada a Alejandra González Gómez. Agradecemos también el apoyo económico brindado por FOMIX-CONACyT 2006, clave 43761, proyecto titulado “Diversidad Biológica del Estado de Hidalgo”, y a SEMARNAT-CONACYT, a través del proyecto “Efectos de urbanización sobre comunidades de aves y mamíferos en los municipios de Pachuca de Soto y Mineral de la Reforma, Hidalgo, México: El Parque Ecológico Cubitos” (clave FOSEMARNAT-2004-01-195). Agradecemos también a la M. en C. Griselda Montiel Parra de la Colección Nacional de Ácaros del Instituto de Biología, UNAM., por su atención, tutorías, bibliografía, identificación de las muestras y apoyo incondicional en el procesamiento de las muestras.

Literatura Citada Ash, J. S. 1960. A study of the Mallophaga of birds with particular reference to their ecology. Ibis 102: 93-110. Clayton, D.H., R. D. Gregory, y R. D. Price. 1992. Comparative ecology of Neotropical bird lice (Insecta: Phthiraptera). Journa of Ecology 61: 781-795. Gaud, J. y W. T. Atyeo. 1996. Feather mites of the world (Acarina, Astigmata): The supraspecific taxa. Ann. Zool. Wetenschappen 277: 1-193. INEGI, 2006. Cuaderno estadístico municipal, Pachuca de Soto Hidalgo. INEGI Nogueira, M. D., A. Rangel, C. Pinheiro, y L. Moreno. 2005. Estudio de la avifauna y sus ectoparásitos en un fragmento de bosque atlántico en la ciudad del Rió de Janeiro, Brasil. Boletín SAO Vol. XV. No. 2 Paz, F. V. y J. C. Sáenz. 2005. La fragmentación del hábitat – Impactos sobre la dinámica huésped-parásito de la avifauna en paisajes agropecuarios de Esparza, Costa Rica. Boletín de la Asociación Ornitológica de Costa Rica 9:3-10. Walter, B. A. y D. H. Clayton. 1997 Dust-ruffling: a simple method for quantifying ectoparasite loads of live birds. J. Field Ornith. 68: 509-518.

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DEPREDACIÓN DIFERENCIAL DE PRESAS DURANTE LA ONTOGENIA DE Nephila clavipes (ARANEAE: NEPHILIDAE) EN UNA SELVA SECA DE MORELOS

Differential predation of prey during the ontogeny of Nephila clavipes (Araneae: Nephilidae) in a tropical dry forest of the state of Morelos

Alejandro Medina-Mazari1, Luc Legal2, Néstor A. Mariano3 y Marcela Osorio-Beristain3. 1Facultad de Ciencias Biológicas, UAEM. Av. Universidad 1001, Col. Chamilpa. CP 62209. Cuernavaca, Morelos. 2EcoLab – Laboratoire d'écologie fonctionnelle, Université Paul Sabatier, 118 Route de Narbonne. CP 31062. Toulouse, Francia. 3Centro de Educación Ambiental e Investigación Sierra de Huautla, UAEM. Av. Universidad 1001, Col. Chamilpa. CP 62209. Cuernavaca, Morelos. [email protected]

Palabras Clave: Depredador, Ontogenia, Nephila clavipes

Introducción Cuando un depredador presenta un intervalo muy amplio de diferentes tamaños corporales durante su ontogenia, puede traer como consecuencia cambios en la dieta, los cuales se pueden deber principalmente a: (1) cambios en el hábitat (Gee, 1989), (2) la disponibilidad de presas (Whiteside et al., 1985), (3) el riesgo de ser depredado, que va a influir en donde y cuando el depredador se alimenta, así como en su conducta y actividad (Werner y Gilliam, 1984), (4) cambios en la morfología, que limitan el tipo y el tamaño de presas que un depredador puede capturar y consumir durante su ontogenia (Jackson et al., 2004) y (5) cambios en los requerimientos energéticos, de acuerdo al estado fisiológico en el que se encuentre el depredador (Mayntz et al., 2003). En este trabajo se determinó si en ambas formas de vida (solitarias/coloniales) de Nephila clavipes, existe depredación diferencial de presas ofrecidas experimentalmente durante su ontogenia en El Limón de Cuauchichinola, Tepalcingo, Morelos.

Materiales y Método De julio de 2007 a noviembre del mismo año, en el sitio de trabajo se trazó un transecto de 200 metros de largo por diez metros de ancho. Dentro de éste se localizaron 60 arañas del mismo estadio (30 solitarias y 30 coloniales), que se encontraban entre uno y dos metros de altura. A cada araña se le ofreció experimentalmente sólo una presa, que fueron únicamente insectos (Diptera, Hemiptera, Hymenoptera, Coleoptera y Orthoptera). Las presas ofrecidas en los experimentos con las arañas del tercer estadio se dividieron en dos tamaños: chicas (≤50% de la longitud total de N.clavipes) y grandes (≤100% de la longitud total de N.clavipes); en los experimentos de los estadios posteriores (del cuarto al séptimo), las presas se dividieron en tres tamaños: chicas (≤35% de la longitud total de N. clavipes), medianas (≤75% de la longitud total de N. clavipes) y grandes (≤100% de la longitud total de N.clavipes). Las presas que se ofrecieron experimentalmente a las arañas, se recolectaron dentro del sitio de trabajo el mismo día que se llevaron a cabo los registros con las arañas, éstas se recolectaron mediante redeos sobre la vegetación herbácea y arbustiva que se encontraba entre un metro y dos metros de altura, con la ayuda de una red de golpeo y se almacenaron en un

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recipiente de plástico con ventilación para que se mantuvieran con vida. Una vez en el recipiente de plástico, las presas se capturaron individualmente con la ayuda de un aspirador de plástico transparente, para ser clasificadas a nivel de orden y ser medidas antes de ser ofrecidas a las arañas. Una vez que la presa hizo contacto con la telaraña se registró para cada araña: i) el tiempo de latencia de captura y ii) el tiempo de manipulación de la presa

Resultados Al finalizar el trabajo de campo, se registraron 273 tiempos de latencia de captura para ambas formas de vida (138 solitarias y 135 coloniales) de un total de cinco estadios (tercero al séptimo) y 258 tiempos de manipulación para ambas formas de vida (131 solitarias y 127 coloniales) para igual número de estadios. No hay un efecto del tamaño de las presas sobre el tiempo de latencia de captura de éstas. Por otra parte, existen diferencias significativas entre los estadios de N. clavipes en el tiempo de latencia de captura de las presas para ambas formas de vida de la araña (Fig. 1). Únicamente para el caso de las arañas solitarias, las del séptimo estadio son más rápidas capturando sus presas, en comparación con las arañas del tercer estadio (Fig. 1A). Las comparaciones de los tiempos de latencia de captura, entre formas de vida para cada estadio de desarrollo de la araña, muestran que en ningún estadio el tiempo de latencia de captura difiere significativamente.  45 A ab 40

35 ab

30 ab 25 a 20

15

10 b

5

0  45 B Tiempo(s) 40 35 30 a a 25 a 20 a 15 10 5 a 0 3 4 5 6 7 Estadios Fig. 1. Tiempo de latencia de captura (media ± desviación estándar) del tercer al séptimo estadio de arañas solitarias (A) y coloniales (B) de N. clavipes. (Prueba de Kruskal-Wallis, = P< 0.05). Letras diferentes indican diferencias significativas entre estadios (α= 0.05).

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En el caso del tiempo de manipulación, hay un efecto significativo del tamaño de las presas sobre el tiempo de manipulación para todos los estadios, excepto en el sexto estadio (Fig. 2A-D). Por otra parte, existe un efecto significativo de los estadios de la arañas sobre el tiempo de manipulación para ambas formas de vida de N. clavipes (Fig. 3). Para el caso de las arañas solitarias, el tercer estadio fue el más rápido manipulando a las presas, a diferencia del quinto y séptimo estadio que fueron los más lentos para manipular a las presas (Fig. 3A). En el caso de las arañas coloniales, el tercer estadio también fue el más rápido manipulando a las presas y los estadios más lentos fueron el sexto y séptimo (Fig. 3B).

300 A  B 250 

200

150

100

50

0 300 C  D  Tiempo (s) 250

200

150

100

50

0 Ch M G Ch M G Tamaño de las presas

Fig. 2. Tiempo de manipulación (media ± desviación estándar) para cada tamaño de las presas (chicas, Ch; medianas, M; grandes, G), para cada uno de los estadios de N. clavipes (tercero, A; cuarto, B; quinto, C; séptimo, D). (Prueba de Kruskal-Wallis, = P< 0.01, = P< 0.001).

En cuanto a las comparaciones del tiempo de manipulación, entre arañas solitarias y arañas coloniales para cada uno de sus estadios, sólo las arañas coloniales del quinto estadio manipulan más rápido a sus presas que las arañas solitarias (Fig. 4).

Discusión El tamaño de las presas no tiene efecto sobre el tiempo de latencia de captura de las presas durante la ontogenia de N. clavipes. Lo anterior, puede deberse a que en el caso de algunas presas chicas ofrecidas a las arañas de los últimos estadios (sexto y séptimo) para ambas formas de vida, el impacto de la presa con la telaraña pudo no ser lo suficientemente fuerte para desencadenar inmediatamente la respuesta de ataque de la araña, que trae como consecuencia tiempos de latencia de captura muy elevados. Por otra parte, si la presa una vez atrapada en la telaraña presenta muy poca actividad, la araña tarda más tiempo en localizar y en “decidir” atacar o no a la presa (Klärner y Barth, 1982; Landolfa y Barth, 1996). Los elevados tiempos de latencia de captura de presas en la mayoría de los estadios de ambas formas de vida de N. clavipes, puede

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deberse a que las presas medianas y grandes necesitan un mayor tiempo para ser “analizadas” por medio de las vibraciones de la telaraña (Landolfa y Barth, 1996).

250 A  b 200 b

150 ab ab

100 a

50

0

250 B  Tiempo (s) b b 200

150 ab ab

100 a

50

0 3 4 5 6 7 EstadiosEstadios

Fig.3. Tiempo de manipulación (media ± desviación estándar) del tercer al séptimo estadio de arañas solitarias (A) y coloniales (B) de N. clavipes. (Prueba de Kruskal-Wallis, = P< 0.001). Letras diferentes indican diferencias significativas entre estadios (α= 0.05).

a a a

a

a b

a a Tiempo (s) a a

Estadios Fig. 4. Tiempo de manipulación (media ± desviación estándar) del tercer al séptimo estadio de las arañas solitarias y coloniales. Letras diferentes indican diferencias significativas entre formas de vida para cada estadio de N. clavipes. (Prueba de Mann-Whitney, P< 0.05).

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Por lo que presas de mayor tamaño, pueden ser presas peligrosas o poco apetecibles (Slansky y Rodriguez, 1987). Las arañas solitarias del séptimo estadio son más rápidas atacando sus presas en comparación con las arañas del tercer estadio. Se ha sugerido que el riesgo de ser depredado disminuye conforme aumenta el tamaño corporal de la araña (Higgins 1992b, 1993), por lo que las arañas del séptimo estadio, están “interpretando” las vibraciones producidas en su telaraña, como una presa potencial y no como un posible depredador. Para el caso de las arañas coloniales, no hay diferencias en el tiempo de latencia de captura entre los estadios. Lo que podría estar sugiriendo, que en la mayoría de los estadios, los miembros de la colonia se encuentran bajo un elevado riesgo de ser depredados, particularmente los individuos que se encuentran en la periferia de la misma, como se ha sugerido para otras especies de arañas coloniales (Uetz y Hieber, 1994). El efecto significativo del tamaño de las presas sobre el tiempo de manipulación, puede ser similar a lo encontrado para otro tipo de depredadores, en donde el tiempo de manipulación va aumentando conforme aumenta el tamaño de la presa (Warren y Lawton, 1987). Lo anterior, debido a que se ha encontrado que los mecanismos de defensa de las presas en contra de los depredadores, se vuelven más efectivos conforme éstas son más grandes, por lo que las arañas tardan más tiempo en someter presas de mayor tamaño y que presentan efectivos mecanismos de defensa (Nentwig, 1987). Las estrategias de ataque y la forma de manipular las presas de N. clavipes que se presenta principalmente de tres formas (ver detalles en Robinson y Mirick, 1971) podría estar explicando, el por qué las arañas solitarias de quinto y séptimo estadio y las arañas coloniales de los dos últimos estadios (sexto y séptimo) tardan más tiempo manipulando a las presas que las arañas de tercer estadio. Se ha encontrado, que el tipo de estrategia de ataque que utiliza esta araña parece estar determinada en gran parte por el tamaño y el tipo de las presas, ya que presas grandes y de cuerpos muy duros, como son los ortópteros y coleópteros, necesitan comportamientos de captura más elaborados que permitan someter a estos tipos de presas (Robinson y Mirick, 1971). El único estadio en donde las arañas coloniales manipulan más rápido a sus presas, que las arañas solitarias es en el quinto estadio. Una posible explicación, es que las arañas coloniales del quinto estadio, están tratando de reducir la inversión en el tiempo de manipulación, para obtener un mayor beneficio energético, que se traduzca en menores periodos de tiempo entre estadios, alcanzando la madurez sexual más rápido, que pueda resultar en un mayor éxito reproductivo en comparación con los individuos solitarios (Miyashita, 1986).

Literatura Citada Gee J. M. 1989. An ecological and economic review of meiofauna as food for fish. Zoological Journal of the Linnean Society 96: 243-261. Higgins L. E. 1992b. Developmental changes in barrier web structure under different levels of predation risk in Nephila clavipes (Araneae: Tetragnathidae). Journal of Insect Behavior 5: 635-655. Higgins L. E. 1993. Constraints and plasticity in the development of juvenile Nephila clavipes in México. The Journal of Arachnology 21: 107-119. Jackson A. C., Rundle S. D., Attrill M. J. y Cotton P. A. 2004. Ontogenetic changes in metabolism may determine diet shifts for a sit-and-wait predator. Journal of Animal Ecology 73: 536-545.

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Klärner D. y Barth F.G. 1982. Vibratory signals and prey capture in orb-weaving spiders (Zygiella x-notata, Nephila clavipes; Araneidae). Journal of Comparative Physiology 148: 445-455. Landolfa M. A. y Barth F. G. 1996. Vibrations in the orb web of the spider Nephila clavipes: cues for discrimination and orientation. Journal of Comparative Physiology 179: 493-508. Mayntz D., Toft S. y Vollrath F. 2003. Effects of prey quality and availability on the life history of a trap-building predator. Oikos 101: 631-638. Miyashita T. 1986. Growth, egg production and population density of the spider Nephila clavata in relation to food conditions in the field. Researches on Population Ecology 28: 135-139. Nentwig W. 1987. The prey of spiders. 249-263 pp. En: Nentwig W. (ed.). Ecophysiology of spiders. Springer-Verlag. Nueva York. EE. UU. Robinson M. H. y Mirick H. 1971. The predatory behaviour of the goleen-web spider Nephila clavipes (Araneae: Araneidae). Psyche 78: 123-139. Slansky F. y Rodriguez J. G. 1987. Nutritional ecology of , mites and spiders. John Wiley & Sons. Nueva York. EE UU. 1032 pp. Uetz G. W. y Hieber C. S. 1994. Group size and predation risk in colonial web-building spiders: analysis of attack abatement mechanisms. Behavioral Ecology 5: 326-333. Warren P. H. y Lawton J. H. 1987. Invertebrate predator-prey body size relationships: an explanation for upper triangular food webs and patterns in food web structure?. Oecologia 74: 231-235. Werner E. E. y Gilliam J. F. 1984. The ontogenetic niche and species interactions in size- structured populations. Annual Review of Ecology and Systematics 15: 393-425. Whiteside M. C., Swindoll C. M. y Doolittle W. L. 1985. Factors affecting the early life history of yellow perch, Perca flavescens. Environmental Biology of Fishes 12: 47-56.

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COMPORTAMIENTO SOCIAL DE LAS DE Dione juno huascuma Reakirt, 1866 (: HELICONIINAE): USO DE FEROMONAS COMO MECANISMO DE COMUNICACIÓN

Social behavior of the larval stages of Dione juno huascuma Reakiirt, 1866 (Lepidoptera: Heliconiinae): use of trail pheromones as the communication system.

Alfonso Pescador-Rubio1, Sergio G. Stanford-Camargo2, Luis E. Páez-Gerardo2, Alberto J. Ramírez-Reyes2 y René A. Ibarra-Jiménez2. 1Centro Universitario de Investigación y Desarrollo Agropecuario, Universidad de Colima, Tecomán 28100, Colima, México, 2FES Iztacala, UNAM, Laboratorio de Zoología. Av. de Los Barrios # 1, Col. Los Reyes Iztacala, Tlanepantla 54090, Estado de México, México, [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected].

Palabras Clave: feromonas de comunicación, comportamiento social, Dione juno huascuma

Introducción El conocimiento actual sobre los procesos de selección natural que han promovido la evolución del comportamiento social en insectos, se ha construido a partir del estudio de algunas especies agrupadas primordialmente en dos órdenes de insectos: Isoptera e Hymenoptera. Esto implica, no solamente, una limitación en el conocimiento científico acumulado, sino además, expone la existencia de un sesgo importante en nuestra visión de las condiciones ecológicas y de los factores selectivos que dieron origen al comportamiento social en insectos. A pesar de que los juveniles de más de 300 especies, en 27 familias de lepidópteros, expresan comportamientos de socialización (Costa y Pierce 1997, Costa 2006), son escasas las especies en las que se ha estudiado formalmente el mecanismo de comunicación y sus alcances en cuanto a los beneficios que reporta la vida en grupo en las larvas. Hay evidencias sólidas que indican que los estadios juveniles de estas especies de lepidópteros muestran alguna forma de organización social (Costa y Pierce 1997). Poco se sabe de los mecanismos que utilizan estos insectos para mantener la cohesión de los grupos de larvas. Sin embargo, en aquellas que ya han sido estudiadas, se conoce que utilizan una feromona como marcador químico (Bush 1969, Weyh y Maschwitz 1978, Capinera 1980, Peterson 1988, Roessingh 1989, 1990; Fitzgerald 1993a, Peterson y Fitzgerald 1991, Fitzgerald y Costa 1986, Fitzgerald y Webster 1993, Fitzgerald y Underwood 1998a, 1998b; Costa, Fitzgerald y Janzen 2001, Fitzgerald y Pescador-Rubio 2002). El género del que más información se tiene sobre el comportamiento social larval es Malacosoma spp. (Fitzgerald 1995), pero en particular de M. americanum (Fitzgerald 1976, 1980, 1993b; Fitzgerald y Edgerly 1979ª, 1979b, 1982; Fitzgerald y Gallagher 1976; Fitzgerald y Peterson 1983, 1988; Fitzgerald y Willer 1983). M. americanum fue el primer lepidóptero del cual se describieron los compuestos utilizados como marcadores de rutas larvales (Crump et al. 1987). Los esteroides 5β-cholestane-3,24-dione y 5β-cholestane-3-one, son los componentes mayoritarios de la feromona, y dentro del género Malacosoma, tres especies, M. americanum, M. disstria y M. neustrium, responden a los dos compuestos (Peterson 1988, Fitzgerald 1993ª, Fitzgerald y Webster 1993). Por otro lado, Eucheria socialis (Pieridae) que pertenece a un grupo filogenéticamente distante al género

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Malacosoma, también responde al esteroide 5β-cholestane-3-one. Estudios adicionales, no obstante, indican que este compuesto no puede ser considerado como una feromona larval universal, ya que otras especies como Gloveria sp. (Lasiocampidae), Archips cerasivoramus (Tortricidae), Hyphantria cunea (Arctiidae) (Fitzgerald 1995) e Hylesia lineata (Saturniidae) (Fitzgerald y Pescador-Rubio 2002) no responden a este. Por lo tanto, es posible suponer que existe una gran diversidad de compuestos con funciones similares en el Orden Lepidoptera. En las especies de mariposas que han sido observadas, la posición de la glándula que genera la feromona se localiza casi siempre, en la superficie ventral de la parte anal del abdomen de la . En Malacosoma spp., no se distinguen estructuras especializadas (Fitzgerald 1995), pero en H. lineata es clara la presencia de una serie de tubérculos que presumiblemente tienen función secretora (Fitzgerald y Pescador-Rubio 2002). Durante el ciclo de locomoción la larva arrastra sobre el sustrato (la corteza de una rama o tronco del árbol) la porción ventral anal, dejando un rastro con la feromona. La ruta marcada puede ser detectada por otras larvas a través de quimiorreceptores de contacto localizados en las maxilas (Roessingh et al. 1988). En Malacosoma spp., y Eucheria socialis el compuesto puede ser detectado a concentraciones tan bajas como 2.5X10-10 g/ml (Fitzgerald y Underwood 1998ª). La forma de uso de la feromona difiere sensiblemente entre diferentes especies. Por ejemplo, en H. lineata el compuesto les permite transitar eficientemente, de su sitio de alimentación a la bolsa que construyen para su protección y viceversa (Fitzgerald y Pescador- Rubio 2002). En contraste, en M. americanum las larvas marcan diferencialmente la ruta de regreso al nido cuando encuentran una rama con hojas jóvenes o cuando eligen al hospedero adecuado (Peterson 1986, 1987) y permite que los hermanos, que aún no se alimentan, tengan acceso al recurso que promueve el mayor crecimiento larval (Fitzgerald 1995). Dione juno huascuma es una especie ampliamente distribuida en México, que habita tanto en clima templado como tropical, en un rango altitudinal que va de los 500 a los 1500 m snm (Méndez-Martínez et al., 2007a). Sus plantas hospederas naturales pertenecen al género Passiflora. Existe muy poca información sobre el comportamiento de agregación de las larvas, y la que hay sólo indica la existencia del comportamiento (Méndez-Martínez et al., 2007ª). Muyshondt et al. (1973) describieron comportamientos que sugieren que las larvas utilizan una marca química para mantener la cohesión de los grupos. Méndez-Martínez et al., (2007a) refieren que las larvas son gregarias durante todo su desarrollo. Por lo tanto, como ocurre con otras especies de lepidópteros con larvas sociales, es posible que los juveniles de D. juno huascuma, utilicen una feromona de comunicación para mantener la cohesión de los grupos y posiblemente, para transmitir información que permita la búsqueda y consumo coordinado del follaje en sus plantas nutricias. En este estudio se realizaron varios experimentos para: a) determinar la existencia de una feromona como marcador químico de rutas de forrajeo; b) establecer la vida media útil de la feromona; c) determinar el sitio fuente de la feromona en el cuerpo de la larva y d) evaluar la intensidad de las ruta en función del número de larvas que forman parte de un grupo.

Materiales y Método La estructura del bioensayo para determinar la presencia de una feromona de comunicación consistió en ofrecer a una larva dos rutas como opción a seguir en una “arena” experimental con forma de Y. El tronco o base tuvo “el compuesto” experimental, así como uno de los brazos de la

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Y, y que por tal motivo se convierte en el tratamiento, el brazo sin el compuesto se erigió como el control experimental. En cada réplica experimental una larva (en el primero, segundo o tercer estadio), tuvo la opción de caminar desde el tronco de la Y en dirección de la bifurcación. Comúnmente, las larvas avanzaron y regresaron sobre el tronco un par de veces y finalmente decidieron continuar avanzando después de explorar y elegir alguno de los brazos de la Y. Una réplica se considera como concluida cuando la larva llega al final del brazo elegido; cada ensayo se inicia con un insecto sin experiencia en la Y y con los dos brazos sin haber sido tocados por el abdomen de la larva (Fitzgerald y Pescador, 2002). Para cada experimento se dispuso de 10 a 20 réplicas y los resultados se analizaron con una prueba de Chi cuadrada con un nivel de significancia de P<0.05. Determinación de la presencia de una feromona: en varias especies de lepidópteros se conoce que hay una feromona asociada al abdomen de las larvas. Para establecer experimentalmente su existencia, se permitió que un grupo de cinco a diez larvas del primero o segundo estadio caminara sobre una tira de papel de 2 mm de ancho y 20 cm de longitud. Después de 30-60 min. las larvas se retiraron y el papel se cortó en secciones de uno o dos cm de longitud que conformaron la base y uno de los brazos de las Y experimentales. Los brazos control se obtuvieron de una tira de papel similar pero sin contacto previo con los insectos. Dieciséis seis larvas de primer ó segundo estadio fueron expuestas a las arenas experimentales. Determinación de la parte del abdomen en la que la feromona se produce: se utilizaron larvas de los estadios tercero y cuarto y la parte donde se sospecha que contiene la feromona fue frotada contra una superficie de papel. La porción de papel donde se presumió que quedó adherido el compuesto se marcó y recortó para formar los troncos y los brazos experimentales de las Y. Para cada parte del abdomen se completó una serie de ensayos con 15 a 20 réplicas. Si las larvas eligieron preferentemente los brazos experimentales, la evidencia indica en que porción del abdomen se produce la feromona. Con D. juno huascuma se exploró la parte ventral del abdomen localizada entre el tercero y cuarto par de propatas y entre las propatas anales. Confirmación de la presencia de la feromona: con el fin de confirmar la presencia de una feromona se procedió a la obtención de extractos de las partes abdominales que promovieron el seguimiento de rutas. De la porción anal del abdomen de diez larvas del tercero y cuarto estadios de D. juno huascuma, se obtuvo una extracción de la feromona en 0.5 ml de acetona grado reactivo. Para preparar los ensayos se utilizaron micropipetas para tener alícuotas de 5 µl de extracto; que fueron añadidas a los brazos experimentales y troncos de las Y. Diez larvas de primero y segundo estadios fueron expuestas a las arenas experimentales. Potencia de las rutas en función del número de larvas: el número de larvas que genera una ruta química con frecuencia tiene influencia sobre la intensidad de la señal que percibe una larva. Para conseguir rutas con magnitudes diferentes se utilizaron grupos con un número variable de individuos. En las Y experimentales los brazos fueron respectivamente tiras de papel donde caminaron grupos de diferente tamaño. Este ensayo se replicó quince veces contrastando grupos de 8 contra 4. También se realizó el contraste de 8 contra 1 con veinte réplicas y el de una contra cero con quince réplicas. Potencia de la ruta en función del tiempo de su establecimiento: para esta determinación se utilizaron protocolos similares a los de experimentos anteriores. A estos se les sumó el factor tiempo. Se generaron rutas naturales con ocho larvas, mismas que permanecieron a la intemperie durante 24 horas. Transcurrido este tiempo se realizó el experimento con las Y, replicándose 10 veces.

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Resultados y Discusión Las larvas de D. juno huascuma tuvieron comportamientos de agregación muy evidentes y que han sido reconocidos en varios estudios (Muyshondt et al., 1973; Méndez-Martínez et al., 2007a,b). En esta investigación se descubrió por primera vez el mecanismo por el cual las larvas mantienen la cohesión de los grupos. Este depende del uso de una feromona de comunicación. El cuadro 1 muestra la información que permite afirmar que estos insectos producen una feromona, soluble en acetona y que persiste un mínimo de 24 hr sobre el sustrato donde es depositado por las larvas. Este mecanismo de comunicación se comparte con todas las especies de lepidópteros que han sido estudiados hasta ahora. La feromona presumiblemente se produce en todo el abdomen de la larva (Cuadro 2). Este resultado es similar al encontrado por Costa et al., (2001) con el satúrnido Arsenura armida, sin embargo, en otras especies la feromona se produce sólo en la parte ventral, entre las propatas del metámero anal (Fitzgerald, 1995). En Hylesia lineata (Saturniidae) inclusive se identificaron varias estructuras que aparentemente están involucradas tanto en la producción de la feromona como en los mecanismos que regulan su marcaje en el sustrato por donde caminan los insectos (Fitzgerald y Pescador-Rubio 2002). La inspección visual realizada en D. juno huascuma, de la parte ventral del abdomen no reveló alguna estructura que pueda ser asociada a la producción de la feromona.

Cuadro 1. Frecuencia con la que larvas del 1º ó 2º estadio de D. juno huascuma eligen las opciones de las arenas experimentales en Y: (a) la determinación de la presencia de la feromona; (b) la demostración de que es un químico soluble en acetona, y (c) que es viable y aún es detectada después de 24 hr. (+) Indica elección por el brazo experimental de la Y con la feromona, (-) indica elección por el brazo control. a) Presencia de Feromona b) Extracto/Acetona c) Persistencia 24 hr (n = 16) (n = 10) (n = 10) + - + - + - 16 0 9 1 10 0 a). X2 = 16.00, g.l. =1; b) X2 = 6.40, g.l. =1; c) X2 = 10.00, g.l. =1; todas P < 0.05.

Cuadro 2. Frecuencia con la que larvas del 1º ó 2º estadio eligen las opciones de las arenas experimentales en Y. Los datos corresponden a dos partes del abdomen de larvas de tercero y cuarto estadio: (a) la determinación de la presencia de la feromona entre el 3º y 4º par de propatas de la parte media ventral; (b) presencia de la feromona en la parte ventral anal. (+) y (-) igual que en la Tabla 1. a) Parte Media Ventral b) Parte Ventral Anal (n = 16) (n = 10) + - + - 16 0 9 1 a) X2 = 16.00, g.l. =1; b) X2 = 6.40, g.l. =1; todas P < 0.05.

La potencia de las rutas generadas por las larvas de D. juno huascuma dependió del número de larvas que marcaron con la feromona (Cuadro 3). A pesar de ello, fue evidente que la relación entre el número de larvas y la potencia de la ruta química no es lineal y que por ende, existe un umbral después del cual, el tamaño de grupo no afecta la comunicación entre los individuos de una agregación, sin embargo descubrimos que una sola larva es capaz de producir una ruta con la potencia suficiente para que otra la siga. Este resultado es congruente con el comportamiento de forrajeo que se ha observado durante este estudio. Las larvas del primero y segundo estadio forman grupos compactos y por lo general no se desplazan formando procesiones extensas como ocurre con Hylesia lineata. Aparentemente, cuando abandonan una hoja que fue consumida total o parcialmente, la colonización de otra hoja ocurre lentamente y a corta distancia de la previa. Se

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ha observado que cuando avanzan, requieren de la depositación abundante de seda, misma que les permite sujetarse firmemente a los tallos o la superficie de la hoja que consumen. Este comportamiento es similar al reportado por Fordyce y Agrawal (2001) para Battus philenor quienes describen que los grupos de larvas tejen un “andamio” de seda que les permite sujetarse al sustrato y consumir la hoja con mayor facilidad.

Cuadro 3. Frecuencia con la que larvas del primero y segundo estadio eligen las opciones disponibles en los brazos de las arenas experimentales en las Y. Los datos corresponden a la determinación de la potencia de la ruta en función del número de larvas que conforman la agregación: (a) 8 vs. 4; (b) 8 vs 1 y (c) 1 vs 0. a) 8 vs 4 b) 8 vs 1 b) 1 vs 0 (n = 15) (n = 20) (n = 15) 8 7 18 2 15 0 a) X2 = 0.06, g.l. =1, n.s. ; b) X2 = 12.80, g.l. =1, P < 0.05, c) X2 = 15, g.l. =1, P < 0.05.

Conclusiones D. juno huascuma requiere de la feromona para mantener la cohesión de los grupos. En adición, seguramente ésta sirve para que los individuos rezagados se reúnan con aquellos que abandonaron primero un área de forrajeo. Por otro lado, aún es conveniente evaluar a la seda como un elemento de comunicación entre los miembros de un grupo larval. Para esto será necesario diseñar experimentos que permitan determinar si la seda contiene compuestos adicionales (feromonas) de comunicación y su función en los procesos de socialización de los grupos.

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DIVERSIDAD DE LOS ESCARABAJOS NECRÓFILOS EN UN GRADIENTE ALTITUDINAL DE LA SIERRA MADRE DEL SUR, MÉXICO (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE Y TROGIDAE)

Diversity of necrophilous scarabs in an altitudinal range of the Sierra Madre del Sur, México (Coleoptera: Scarabaeidae and Trogidae).

Cuauhtémoc Deloya1, Martha Madora-Astudillo1, 2Pedro Cortés-Genchi y Vicente Hernández- Ortiz1. 1Instituto de Ecología, A.C., Km 2.5 carretera antigua a Coatepec 351, Congregación El Haya, 91070 Xalapa, Veracruz. 2Unidad Académica de Ciencias Químico Biológicas, Ciudad Universitaria, Chilpancingo, Guerrero. E-mail: [email protected]

Palabras Clave: Biodiversidad, Endemismos, Extinción, Scarabaeinae.

Introducción México posee uno de los patrimonios biológicos más importantes del mundo, motivo por el cual es incluido en los 12 países que poseen mayor biodiversidad (Mittermeier y Goesttsch, 1992). Esta diversidad es resultado de muchos factores, como la gran variedad de hábitats, la mezcla de flora y fauna de diferente origen biogeográfico resultado de la historia geológica del país, un alto índice de endemismos, su relieve accidentado, su amplio litoral bañado por océanos, así como las más de 40 islas que representan áreas con condiciones biológicas muy particulares en riqueza y endemismo. La diversidad biológica no se encuentra distribuída equitativamente y existen zonas privilegiadas donde es mayor que en otras. Los estados que cuentan con mayor diversidad se localizan en el sur y sureste del país (Oaxaca, Chiapas, Veracruz, Guerrero y Michoacán) (Mittermeier y Goesttsch, 1992). Ahora sabemos que la transformación de hábitats y tipos de vegetación naturales en sistemas de cultivo o asentamientos humanos, la de deforestación elevada relacionada con el acelerado cambio de uso de suelo, y la creciente contaminación que impacta negativamente la permanencia de la biodiversidad de nuestro país, impone grandes retos para su conservación (Sánchez-Cordero et al., 2008). De acuerdo con Halffter et al. (1992) los escarabajos coprófagos reúnen ciertas características para ser considerados como indicadores de diversidad. Ante los escasos y/o incompletos estudios realizados en el estado de Guerrero, que permitan monitorear los cambios en el ambiente en comunidades naturales y modificadas, e identificar especies bioindicadoras susceptibles para diseñar estrategias de conservación, se realizó el presente estudio para conocer la diversidad de las especies de los escarabajos necrófilos en un ecotono en la vertiente interna de la Sierra Madre del Sur, Guerrero, México y realizar una comparación con otras faunas similares previamente estudiadas en la Cuenca del Balsas y la Sierra madre del Sur. Área de estudio. Se localiza en la parte baja de la Sierra del Alquitrán (Acahuizotla- Buenavista) y es considerada en la Agenda Ambiental del Estado de Guerrero, como una “Área o ecosistema prioritario”. Biológicamente es una zona de gran importancia, por la confluencia de elementos neárticos y neotropicales, creando ecotonos poco usuales. Acahuizotla es un pequeño valle a 820 m de altitud. El clima es semicálido subhúmedo [A(C)w2 (w)ig], con temperatura me- dia anual de 22°C y precipitación anual de 1,373 mm. (García, 1973).

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Se eligieron cuatro sitios de muestreo: Dos fragmentos de bosque tropical subperennifolio; uno (S1-BTSP) establecido a 877 msnm, con estrato arbóreo entre 10 y 15 m de altura y cobertura vegetal del 60%; el segundo fragmento (S2-BTSP) a 800 msnm, con estrato arbóreo entre 8-12 m y cobertura vegetal de 77%. El tercero un fragmento de Acahual (vegetación secundaria) a 956 msnm, con abundancia de especies secundarias y cobertura vegetal del 42% y altura del dosel es de 4-6 m. Un bosque de encino (BQ) a 920 msnm, formado por especies de Quercus conspersa y Q. magnolifolia, con una altura de 3-4 m y cobertura vegetal del 37%. Esta diversidad de tipos vegetación en una superficie relativamente pequeña hacen del área una de zona de transición o ecotono.

Material y Método Las colectas sistemáticas mensuales durante seis meses se efectuaron entre abril y septiembre de 2008 y que corresponden a la segunda mitad de la época de secas y a la época de lluvias. Para el muestreo se utilizó la necro trampa permanente del tipo NTP-80 (Morón y Terrón, 1984). Se colocaron 4 necro-trampas en cada uno de los sitios de muestreo por mes (96 muestras totales), separadas cada 20 m en una parcela de una hectárea. Para obtener la cobertura vegetal se utilizó un densiómetro esférico cóncavo modelo C. Análisis de datos. Para la diversidad alfa se registró el número de especies obtenidas (riqueza especifica) S= diversidad alfa y el número total de especímenes (N) para cada sitio de muestreo. Para conocer la distribución en términos de abundancia que siguen las especies dominantes en los cuatro sitios, se utilizó el modelo de dominancia/diversidad o Whittaker plots, obtenido del log10 de la proporción de individuos de cada una de las especies (Magurran, 2004). Con el objetivo de conocer si existe correlación entre la precipitación y la riqueza mensual obtenida, se realizó la correlación de Spermann (Zar, 1999). Con la finalidad de evaluar si el esfuerzo de muestreo fue suficiente para obtener el mayor número de especies, se utilizó un estimador de riqueza esperada no paramétrico (Bootstrap) basado en la proporción de unidades muestrales que contienen a cada especie (Smith y van Belle 1984) y ACE como estimador de riqueza esperada, basado en la abundancia para cada especie en cada muestra (Chao et al., 2000, Colwell, 2005). Para evaluar la diversidad beta, se utilizó el índice de similitud de Sorensen (1948), para realizar la comparación entre pares de sitios y con otras localidades previamente estudiadas de la Cuenca del Balsas (Magurran, 1988). Además se utilizó el Índice de Complementariedad entre pares de comunidades (Colwell y Coddington, 1994).

Resultados Durante los seis meses de muestreo se obtuvieron 2,186 especímenes de Coleoptera: Scarabaeidae y Trogidae que representan a 16 especies (Cuadro 1). Diversidad alfa. La mayor riqueza específica se obtuvo en el S1-BTSP (S=14). A nivel paisaje, la mayor riqueza se obtuvo en agosto (S=15). El S2-BTSP obtuvo la mayor abundancia (795 especímenes). Coprophanaeus pluto fue la especie más abundante en tres sitios (S1-BTSP, Acahual, BQ), aunque en el S2-BTSP se encuentra muy bien representada, solo después de O. rostratus, especie que a pesar de ser la segunda con mayor abundancia solo se encuentra en el S1-BTSP y S2-BTSP. Con excepción de esta especie, las otras seis más abundantes (C. pluto, D. amplicollis, D. gibbosum sublaeve, A. rodriguezi, A. halffteri y D. tumidum) se encuentran en los cuatro sitios estudiados y reúnen el 92% del total de los especímenes capturados. Las curvas de

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dominancia/diversidad muestran que la abundancia general sigue un patrón (Fig. 1) de muchas especies abundantes (12) y pocas especies raras (O. villanuevai, P. daphnis, P. florhi, O. hoepfneri), que representan el 0.45 % de la riqueza específica.

Cuadro 1. Especies de Scarabaeidae y Trogidae obtenidas por medio de las necro trampas permanentes, en cuatro sitios de muestreo: Bosque tropical subperennifolio (BTSP), acahual, Bosque de Quercus (BQ), en Acahuizotla, Guerrero, México (expresado en número de ejemplares). ESPECIES /SITIOS S1-BTSP S2-BTSP Acahual BQ TOTAL Deltochilum gibbosum sublaeve 25 13 87 50 175 Deltochilum tumidum 24 46 8 1 79 Canthon cyanellus cyanellus 5 15 2 3 25 Canthon (G.) femoralis 8 9 0 0 17 Canthon (Glaphyrocanthon) sp. 5 43 13 3 64 Ateuchus rodriguezi 15 4 18 57 94 Dichotomius amplicollis 227 38 32 6 303 Coprophanaeus pluto 227 284 195 240 946 Onthophagus villanuevai 1 0 0 0 1 Omorgus rodriguezae 7 15 11 6 39 Phanaeus daphnis 5 0 0 0 5 Phanaeus florhi 3 0 0 0 3 Onthophagus rostratus 1 324 0 0 325 Ateuchus halffteri 8 3 27 52 90 Onthophagus hoepfneri 0 1 0 0 1 Phanaeus halffterorum 0 0 3 15 18

Total de ejemplares 562 795 396 433 2186

Total de especies 14 12 10 10 16

De las cuatro comunidades necrófilas estudiadas, en el Acahual se obtuvo la mayor diversidad de especies (H’=1.56), especies comunes y equidad, el S2-BTSP presenta un similar índice de diversidad (H’=1.52), de especies comunes y dominantes y menor equidad, en S4-BE se presentó la menor diversidad de especies (H’= 1.41), especies comunes y dominantes pero se obtuvo mayor equidad (0.61) que el S1-BTSP. La estacionalidad de los Scarabaeidae y Trogidae necrófilos se encuentra marcada por la época de lluvias (junio-septiembre), cuando se presentan precipitaciones mayores a 100 mm. Considerando las especies con mayor abundancia relativa, C. pluto es la especie dominante y distribuida en los cuatro sitios, O. rostratus predomina en el segundo sitio y D. gibbosum sublaeve en tres sitios. Los resultados obtenidos por la correlación

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de Spermann entre la precipitación y la riqueza mensual, muestran correlaciones positivas solo para el BQ (0.81167 p <0.05). Los estimadores de diversidad esperada Bootstrap basado en incidencia y ACE basado en abundancia, indican que para el S1-BTSP se obtuvo entre el 91% y 93% de la riqueza esperada y faltaría por recolectar entre 1 y 2 especies; para el S2-BTSP se obtuvo entre el 92 % y 96%; en el Acahual entre el 94% y 100% y faltaría una especie; y BQ se obtuvo entre el 92% y 97%, faltando una especie. Estos resultados nos indican que con la intensidad de muestreo se obtuvo entre el 88.4% (ACE) y el 95% (Bootstrap) y por lo tanto faltaría por capturar entre una y dos especies a escala de paisaje.

S1-BTSP S2-BTSP S3- Series2, , 0 ACAHUAL Series2, S4- BE, 0 Series2, , 0 Series2, H, - Series2, LL, Series2,Series2, G, H, - - Series2, H,0.2562767 - -0.3898221Series2, H, - 0.3076606 0.3929370.392937 0.4470488 Series2, A, - 0.6581759Series2, F, - Series2,Series2,0.880613 M, A,- - Series2, B, - Series2,Series2,0.9375179 M, -G, - Series2, A, - 0.9204846Series2, F, - Series2, B, - Series2,1.2376093 G, - 1.16633141.0925452 1.3510229 Series2, E, - 1.3424227Series2, E,Ñ, -- 1.3687516Series2, F, - Series2, J, - 1.32058351.2668987Series2, J, - 1.48375181.4603966 Log pi Log Series2, C, - Series2, B, - Series2,1.5728716Series2, D, - M, - Series2, A, Series2,- Series2,1.5563025 G, -J, - Series2, J, - 1.72427591.7242759Series2, D, - 1.6946052 1.8458729Series2,1.8458729Series2,Series2, C, - E, K, - - 1.7864238 1.85833661.8583366 1.9038648 1.9461246 Series2, C,Ñ,E, - 2.04999292.0499929Series2,2.0499929 L, - Series2, F, - Series2,2.15936662.1205739 C, - 2.2718416 2.2983071Series2, M, -2.2966652 2.4232459 Series2,Series2, Y, LL, - Series2, B, - 2.7489629-2.7489629 Series2,2.6364879 N, - 2.9003671

Fig. 1. Curvas de dominancia/diversidad (Whittaker plots: Whittaker, 1965; Magurran, 2004) de las especies de Scarabaiedae y Trogidae en un gradiente altitudinal de 800 a 956 msnm en Acahuizotla, Guerrero, México. A=D. gibbosum sublaeve, B=D. tumidum, C=C. cyanellus, D=C. femoralis, E=Canthon (G.) sp, F=A. rodriguezi, G=D. amplicollism, H=C.pluto, Y=O. villanuevai, J=O. rodriguezae, K=P.daphnis, L=P. florhi, LL=O. rostratus, M=A. halffteri., N=O. hoepfneri, Ñ=P. halffterorum.

Diversidad beta. La mayor similitud entre sitios se obtuvo entre el Acahual y BQ (100%) y entre el S1-BTSP/S2- BTSP fue del 84%. Al comparar la fauna necrófila de Scarabaeidae y Trogidae de Acahuizotla con otras localidades ubicadas en la parte alta de la Cuenca del Balsas, se observan las siguientes similitudes específicas (QS: Sorenson, 1948): Jojutla (Mor) 41%, Los Hornos (Mor) 51 %, Tepoztlán (Mor) 34 %, Tepexco (Pue) 27 % y Región centro de Guerrero 57 %, lo cual nos indica que la fauna necrófila de Acahuizotla tiene mayor similitud con la de la Región Centro de Guerrero. El mayor número de especies compartidas fue de 11, y los sitios con mayor complementariedad son: S2-BTSP/Acahual (0.46) y S2-BTSP/BQ (0.46), lo cual indica que son los que comparten el menor número de especies; mientras que el Acahual/BQ al presentar las mismas especies no existe complementariedad.

Discusión. Se ha observado en otras localidades que C. pluto habita tanto en terrenos boscosos como abiertos (Deloya et al., 1987; Deloya, 2003; Deloya, 1996; Deloya, 1992; Rabadám Gutiérrez 2001), en Acahuizotla es la especie más abundante y ocurre en los cuatro sitios. Hasta el momento O. villanuevai es una especie endémica del estado de Guerrero y exclusiva de

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Acahuizotla y fue descrita originalmente del S2-BTSP con 213 especímenes (Delgado y Deloya, 1990); 20 años después sólo fue capturado un ejemplar, esto podría sugerir que las condiciones del hábitat han cambiado en un periodo corto de tiempo y que han afectado la población de esta especie; esto podría también sugerir, que O. villanuevai es una especie en peligro de extinción y que se necesitan realizar estudios auto ecológicos para definir el estatus de su población. Los resultados obtenidos con los estimadores de riqueza para evaluar el esfuerzo de muestreo, son similares con los obtenidos en otro estudio (Deloya et al., 2007). De acuerdo con Halffter et al., (2001), los escarabajos copro-necrófagos, pueden ser considerados un grupo indicador afín a otros grupos no inventariables (flora y fauna) y permiten evaluar los cambios ambientales, evaluando el impacto por diferentes tipos de perturbaciones, si esto es correcto, entonces para Acahuizotla se podría sugerir que la estructura del paisaje ha sido modificada drásticamente y está afectando las poblaciones de estos insectos, y podríamos estar observando el proceso de extinción de una especie endémica, o de otras especies de escarabajos a nivel local, debido a efectos de las actividades humanas como el cambio de uso de suelo, sobreexplotación de los recursos naturales que simplifican el paisaje y probablemente ha provocado que especies sensibles a estos cambios ya no estén presentes en la localidad.

Agradecimientos A Noé Gómez, Paulo Díaz, Elier Ramírez, Liliana Luna, Antonio Núñez, Galia Reyes y Wuilfrido Bautista su colaboración en las colectas. A la M en C Josefina Maldonado, Ladi Victoriano, Orquídea de Dios Espinobarros y Wendy Salgado por la información proporcionada de la flora de Acahuizotla. Al MC Francisco S. Madariaga por su ayuda y el préstamo de material para estimar la cobertura vegetal. A la familia Villanueva-Jimón por su apoyo en la localidad de Acahuizotla, Guerrero.

Literatura Citada Colwell, RK & JA Coddigton. 1994. Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. Philosophical Transactions of the Royal Society of London Series B, 345: 101-108. Colwell, RK. 2005. Estimates 7.5 Statical estimation of de species richnes and shared pages/Est7UsersGuide/Estimates7UUUsersGuide.htm. Programa libre. Chao, A., H. Hwang, C. Chen y C.Y. Kuo. 2000. Estimating the number of shared spacies in two communities. Statica Sinica 10: 227-246. Delgado Castillo L & C Deloya. 1990. Una nueva especie mexicana de Onthophagus Latreille 1802, del grupo "clypeatus" (Col. Scarabaeidae, Scarabaeinae). Annales de la Societe Entomologique de France 26(3): 301-306. Deloya, C, G Ruiz-Lizárraga & MÁ Morón. 1987. Análisis de la entomofauna necrófila de Jojutla Morelos, México. Folia Entomológica Mexicana 73: 157-171. Deloya 1992. Necrophilous Scarabaeidae and Trogidae beetles of tropical deciduous forests in Tepexco, Puebla, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 52: 1-3. Deloya, C. 1996. Los macro-coleópteros necrófilos de Tepoztlán, Morelos, México (Scarabaeidae, Trogidae, Silphidae) Folia Entomológica Mexicana 97: 39-54. Deloya, C, & MA Morón. 1998. Scarabaeoidea (Insecta: coleóptera) necrófagos de “Los Tuxtlas”, Veracruz y Puerto Ángel, Oaxaca, México. Dugesiana 5(2):17-28. Deloya, C. 2003. Coleoptera Scarabaeidae y Trogidae necrófilos del Valle de Vázquez (Los Hornos) Morelos, México. Folia Entomológica. Mexicana 42(2):265-272.

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Deloya, C, V Parra-Tabla & H Delfín-González. 2007. Fauna de Coleópteros Scarabaeidae- Laparosticti y Trogidae (Coleoptera: Scarabaeoidea) asociados al bosque mesófilo de montaña, cafetales bajo sombra y comunidades derivadas en el Centro de Veracruz, México. Neotropical Entomology 36(1): 5-21. García, E. 1988. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Koppen. Enriqueta García de Miranda, 1981. México, 217 pp. Halffter, G., C.E. Moreno y E.O. Pineda. 2001. Manual para evaluación de la biodiversidad en reservas de la biosfera. M&T-Manuales y Tesis SEA, vol. 2. Zaragoza, 80pp. Halffter, G, ME Favila & V Halffter. 1992. A comparative study of structure guild in Mexican tropical rain forest and derived ecosystems. Folia Entomológica Mexicana 84: 131-156. Magurran, AE. 2004. Measuring biological diversity. Blackwell Science Ltd. 256 pp Mittermeier & Goesttsch. 1992. La importancia de la diversidad biológica de México. En: Sarukhán y Dirzo (compiladores), México ante los retos de la biodiversidad, CONABIO, México. Morón, MA & RA Terrón. 1984. Distribución altitudinal de los insectos necrófilos en la Sierra Norte de Hidalgo, México. Acta Zool. Mex. (n.s.) 3: 1-47. Morón MA, FJ Villalobos & C Deloya. 1985. Fauna de Coleópteros Lamelicornios de Boca del Chajul, Chiapas, México. Folia Entomológica Mexicana 66: 57-118. Rabadám Gutiérrez, CY. 2001. La macro-coleopterofauna necrófila de la región centro del estado de Guerrero, México. Tesis Profesional. Facultad de Ciencias Químico Biológicas. Universidad Autónoma de Guerrero. 49 pp. Sánchez-Cordero V, P lloldi, M Linaje, T Fuller & S Sarkar. 2008. ¿Porqué hay un costo en posponer la conservación de la diversidad biológica en México? Biodiversitas 76: 7-12. Sorensen, T.1948. A method of establishing groups of equal amplitude in plant sociology based on similarity of species content and its application to analysis of vegetation on Danish commons. Biologiske skrifter., 5: 1-34. Smith, EP & G Van Belle. 1984. Nonparametric estimation of species richness Biomatric 40: 119-129. Zar, JH. 1999. Biostatical analysis. Prentice Hall. New Jersey, USA. 663 pp.

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PAPILIONOIDEA (INSECTA: LEPIDOPTERA) DE MAYANALAN, MUNICIPIO DE TEPECOACUILCO DE TRUJANO, GUERRERO.

Papilionoidea (Insecta: Lepidoptera) of the Mayanalan., County the Tepecoacuilco Trujano, Guerrero

Cándido Luna-León, Natividad Sánchez-Ayala, Víctor Manuel Domínguez-Márquez, Ulises Martínez-Alonso y Cesario Catalán-Heverástico. Unidad Académica de Ciencias Agropecuarias y Ambientales-UAGro. Iguala, Gro., México. [email protected], [email protected], [email protected]

Palabras Clave: Taxonomía, mariposas, Guerrero.

Introducción Papilionoidea, es una superfamilia de mariposas de tamaño mediano y grande generalmente de color blanco, amarillo o negro. Presentan sus tres pares de patas bien desarrolladas, el tórax y el abdomen son de similar tamaño. El patrón de coloración del macho y la hembra puede ser igual o marcadamente diferente, las son desnudas, no elaboran cocón; los huevecillos de forma esférica, son depositados en cantidades de uno y dos; las larvas pueden ser lisas o tuberculadas y de diferentes colores. Para protegerse algunas semejan, en sus primeros estadios, excretas de aves (De la Maza, 1987). En México hay más de 2,000 especies de mariposas, pues la gran variedad de climas en nuestro país, lo convierten en un lugar ideal para muchas de ellas. Las principales regiones en las que se encuentran son las selvas tropicales y los bosques bajos de Veracruz, Chiapas, Oaxaca y Guerrero. Para el Estado de Guerrero, se reportan un total de 486 especies pertenecientes a cuatro familias de la Superfamilia Papilionoidea: Papilionidae, Pieridae, Nymphalidae y Lycaenidae (Vargas et al., 1991). El avanzado conocimiento de la taxonomía de las mariposas, su abundancia y la facilidad de colección e identificación, en sus ambientes naturales han, contribuido a que los ecólogos, biogeologos, conservacionistas y otros estudiosos de la biodiversidad, las consideren como un taxón indicador del estado de los habitats y su riqueza (Llorente et al., 1996). El Estado de Guerrero ha sido de gran importancia en el estudio de mariposas, ya que probablemente fue uno de los primeros lugares de México, donde se efectuaron recolectas de mariposas de zonas montañosas. Estas se llevaron a cabo durante el último tercio del siglo XVIII, época en la que se realizaron las reales expediciones científicas, con el propósito de contribuir al desarrollo cultural y al conocimiento de la naturaleza (Luís y Llorente, 1993). El presente trabajo es un estudio que permite contribuir al conocimiento de mariposas del Estado de Guerrero y específicamente, hacer un listado de especies de la Superfamilia Papilionoidea de la localidad de Mayanalan, municipio de Tepecoacuilco de Trujano, ubicado en la zona norte del estado.

Materiales y Método El trabajo se realizó en la localidad de Mayanalan, municipio de Tepecoacuilco de Trujano, se ubica en la región Norte del Estado de Guerrero, se localiza entre los 99º 26’ 02” de Latitud Norte y los 18º 10’ 21” Longitud Oeste, con una altitud promedio de 850 m.

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Presenta dos tipos de clima, que son subhúmedo-cálido y subhúmedo-templado, ocupando la mayor parte el primero; se registran temperaturas máximas de 31.5°C y mínimas de 24.8°C, con una evaporación anual de 2,786.16 mm la máxima y una mínima de 2,509.39 mm. La temporada de lluvias, se presenta en los meses de junio, julio, agosto y septiembre con precipitaciones anuales que varían entre 700 a 1,100 mm. Por otra parte, existen vientos moderados con dirección sureste, con variaciones de acuerdo a las estaciones del año. Sobreviven especies de vegetación consistentes en selva caducifolia, caracterizadas por su cambio de follaje en épocas de otoño; también existe el matorral crasicaule y en mínima escala presenta bosque de pino-encino. Colecta con red aérea. Se utilizó una red hecha con tela de organza y en forma de cono unida a un “mango” metálico de aproximadamente 1.5 m de largo. Con esta red, se colectaron las mariposas al vuelo. Colecta con trampa estática. Consistió en una red tubular, con aros metálicos en los dos extremos, el superior cerrado, y el inferior abierto, una base de madera sostenida por hilo cáñamo a una distancia aproximada de 10 cm del aro. En el espacio abierto entre la base y el aro se colocó un atrayente, preparado con plátano macho, cerveza y azúcar. Los lepidópteros que se capturaron con las dos redes, fueron sacrificados con acetato de etilo y posteriormente, depositados en bolsas de papel encerado. Para el montaje, se utilizaron varias placas de unicel adaptados como restiradores, alfileres entomológicos y papel albanene para restirar las alas. Una vez montados los ejemplares, se les dio un tiempo de secado de 15 días. La identificación se llevó a cabo, por comparación directa con especies de la Colección que se encuentra en el Laboratorio de Entomología de la Unidad Académica de Ciencias Agropecuarias y Ambientales de la Universidad Autónoma de Guerrero. Algunos casos se hicieron por confrontación de fotografías de libros acreditados a este respecto o a través de la descripción que han hecho los especialistas.

Resultados y Discusión Los Papilionoidea colectados en el periodo de julio a noviembre del 2007, en la localidad de Mayanalan, municipio de Tepecoacuilco de Trujano, Guerrero, consistió en 501 ejemplares, obteniendo un total de 42 especies, 28 géneros, 10 subfamilias y 4 familias (Cuadro 1).

Cuadro 1. Lista de especies de la Superfamilia Papilionoidea colectadas en Mayanalan, municipio de Tepecoacuilco de Trujano, Guerrero. Familias Subfamilias Especies Papilionidae Papilioninae Battus polydamas polydamas (Linnaeus, 1758) Parides photinus photinus (Doubleday, 1844) P. montezuma montezuma (Westwood, 1842) P. erithalion polyzelus (C. Felder & R. Felder, 1865) Priamides pharnaces (Doubleday, 1836) Heraclides thoas autocles (Rothschild & Jordan, 1906) H. cresphontes (Cramer, 1777) Pterourus multicaudatus (W. F. Kirby, 1884) Pieridae Coliadinae Zerene cesonia cesonia (Stoll, 1790)

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Cuadro 1. Continuacion Anteos maerula lacordairel (Boisduval, 1836) Phoebis agarithe agarithe (Boisduval, 1836) P. philea philea (Linaaeus, 1763) P. sennae marcellina (Cramer, 1777) Pyrisitia dina westwoodi (Boisduval, 1836) P. nise nelphe (R. Felder, 1869) P. proterpia proterpia (Fabricius, 1775) Eurema arbela boisduvaliana (C. Felder & R. Felder, 1865) E. daira (Godart, 1819) E. mexicana mexicana (Boisduval, 1836) E. xantochlora xantochlora (Kollar, 1850) Nymphalidae Heliconiinae Dione juno huascuma (Reakirt, 1866) Agraulis vanillae incarnata (Riley, 1926) Dryas julia moderata (Riley, 1926) Heliconius charitonia vazquezae (Comstock & F. M. Brown, 1950) Euptoieta hegesia hoffmanni Comstock, 1944 amathea fatima (Fabricius, 1793) A. jatrophae luteipicta Fruhstorfer, 1907 stelenes biplagiata (Fruhstorfer, 1907) Chlosyne lacinia quehtala Reakirt, 1866 Chlosyne marianna Rober, [1914] Microtia elva elva H. W. Bates, 1864 Limenitidinae Hamadryas atlantis lelaps (Godman & Salvin, 1883) H. februa ferentina (Godart, [1824]) Cyclogramma bacchis (Doubleday, [1849]) Charaxinae Anaea troglodyta aidea (Guerin, [1844]) Apaturninae Asterocampa idyja argus (H. W. Bates, 1864) Doxocopa laure acca (C. Felder & R. Felder, 1867) Satyrinae Pindis squamistriga R. Felder, 1869 Vareuptychia similis (Butler, 1867 eresimus montezuma Talbot, 1943 D. plexippus plexippus (Linnaeus, 1758) Lycaenidae Polyommatinae Leptotes marina (Reakirt, 1868)

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La familia, en la cual se registraron el mayor número de especies, fue Nymphalidae, seguida de Pieridae, Papilionidae y finalmente Lycaenidae (Fig. 1).

Fig. 1. Abundancia de especies de Papilionoidea, agrupadas por familia, colectadas en la localidad de Mayanalan, municipio de Tepecoacuilco de Trujano, Guerrero.

De las cuatro familias encontradas, la más diversa en cuanto al número de géneros es Nymphalidae que representa el 60.71%, con 17 géneros, esta misma familia es la mas diversa en cuanto al número de especies con 21, que representa el 50%; seguida de Pieridae con 12 especies (28.57%); sin embargo, en cuanto al número de individuos, la Familia Pieridae se encontró con un mayor número (381) con un porcentaje de 76.04%, con respecto a Nymphalidae 103 que representa el 20.55%, mientras que la familia menos diversa en cuanto al número de especies es Papilionidae con 8, además, se encontró con menor número de individuos ,16 que representa el 3.2% (Cuadro 2).

Cuadro 2. Taxas encontrados en la localidad de Mayanalan, municipio de Tepecoacuilco de Trujano, Guerrero. Familia Subfamilias Géneros % Especies % Individuos %

Papilionidae 1 5 17,85 8 19,05 16 3,1936

Pieridae 1 5 17,85 12 28,57 381 76,048

Nymphalidae 7 17 60,71 21 50 103 20,559

Lycaenidae 1 1 3,58 1 2,38 1 0,1996

Total 10 28 99,99 42 100 501 100

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La familia Pieridae se encontró con mayor abundancia (Fig. 2), gran parte de los ejemplares se capturaron al vuelo, el cual generalmente es recto y ondulante, en algunas especies es bastante rápido, lento en otras y también errático. La familia Nymphalidae, gran parte de los ejemplares se atraparon con la red “aérea”, libando en frutos en descomposición, en excrementos de mamíferos, o posadas en hojarasca y algunas se atraparon al vuelo, ya que sus vuelos son a mediana altura por lo que su colecta fue relativamente fácil. La familia Papilionidae, posiblemente abundan en épocas de lluvias, ya que en tiempos de sequía son más escasas, casi todas se encontraron posadas sobre la tierra húmeda, cerca del río y de algunos manantiales de la localidad de Mayanalan, en charcos de agua y en el lodo, pocos se localizaron volando sobre la vegetación, ya que prefieren la humedad. La gran mayoría de las especies de la familia Lycaenidae, habitan preferentemente en espacios abiertos, sobre las copas de los árboles o en terrenos perturbados, donde abundan las flores; algunas gustan de los lugares húmedos o lodos, donde llegan a formar concentraciones numerosas y otras, habitan en el estrato herbáceo y arbustivo de las selvas tropicales.

Fig. 2. Porcentaje de abundancia de individuos de cada familia de lepidópteros colectados en la localidad de Mayanalan, municipio de Tepecoacuilco de Trujano, Guerrero.

De los géneros encontrados con el mayor número de especies son: Phoebis, Pyrisitia, Eurema y Parides (Cuadro 2), estos géneros reúnen el 30.95%; es decir cerca de la mitad de los géneros colectados (28); estos mismos géneros también fueron encontrados con el mayor número de especies en Atlixtac y el Naranjo por Uribe y Martínez (2003) y en Santa Teresa, Guerrero, Gómez (2003).

Literatura Citada De la Maza, R. R. 1987. Mariposas mexicanas. Fondo de Cultura Económica S.A de C.V. Pp: 302. Gómez, S. A. E. 2003. Papilionoidea (Insecta: Lepidoptera) de la localidad de Santa Teresa, municipio de Iguala, Guerrero. Tesis de licenciatura. Unidad Académica de Ciencias Agropecuarias y Ambientales, Universidad Autónoma de Guerrero. Iguala, Guerrero. P: 18.

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Luís, M. A. y J. Llorente B. 1993. Mariposas. En: Historia Natural del Parque Ecológico Estatal Omiltemi, Chilpancingo, Guerrero, México. Ed: Luna V. I. y Llorente B. J. Universidad Nacional Autónoma de México/CONABIO. México, D. F. Pp. 307-385. Llorente, B. J., A. Luís M., I. Vargas F. y J. Soberon M. 1996. Papilionoidea (Insecta: Lepidoptera) En: Biodiversidad, Taxonomía y Biogeografía de Artrópodos de México: Hacia una síntesis de su conocimiento. Ed.: Llorente B. J., García A. A. N. y González S. E. Instituto de Biología, UNAM Pp: 531-548. Uribe, M. S. y Martínez, A. U. 2003. Papilionoidea (Insecta: Lepidoptera) de dos localidades de la Región Norte de Guerrero. Tesis de Licenciatura. Unidad Académica de Ciencia Agropecuarias y Ambientales, Universidad Autónoma de Guerrero. P: 58. Vargas, I., J. Llorente B. y A. Luís M. 1991. Lepidópterofauna de Guerrero I: Distribución y Fonología de Papilionoidea de la Sierra de Atoyac. Publ. Espe. Mus. Zool., Universidad Nacional Autónoma de México. 2:1-127.

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DISTRIBUCIÓN ESPACIO-TEMPORAL DEL MOSQUITO Aedes aegypti (L) EN GUASAVE, SINALOA

Space-temporary distribution of Aedes aegypti (L) in Guasave, Sinaloa

María de Lourdes García-Vega y Cipriano García-Gutiérrez. CIIDIR (COFAA)-IPN Unidad Sinaloa Blvd. Juan de Dios Bátiz Paredes No. 250, Guasave, Sinaloa.

Palabras Clave: Aedes aegypti, dengue, distribución.

Introducción El Dengue es la enfermedad viral humana más importante transmitida por artrópodos vectores (Rigau-Perez et al., 1998). A. aegypti, principal vector del dengue en América, encontró en el mundo moderno condiciones ambientales muy favorables para su propagación (PAHO, 1994). En México de Enero de 1995 a Junio de 2003 tan solo el IMSS notifico un total de 2,743 casos de Dengue Hemorrágico (DH) (Navarrete-Espinosa et al., 2005). En 1995 la mayor tasa de incidencia de DH se presentó en Sinaloa, seguido de Tamaulipas (DGEPI, 1995). Las hembras adultas de Aedes son las que están implicadas en la propagación de enfermedades infecciosas (Arrivillaga y Barrera, 2004). Existen diversos métodos de muestreo poblacional. Sin embargo, la técnica de trampas pegajosas permite una cuenta directa del número real de hembras que visitan la trampa, ademas de que la especie puede ser identificada fácilmente en sitios donde existen otras especies (Ritchie et al., 2003), de tal manera que el estudio de la densidad de hembras es el mejor indicador para explicar la ocurrencia del Dengue (Dibo et al., 2008; Focks, 2003). En virtud de que las características del mosquito vector pueden variar de acuerdo a las particularidades de cada localidad (Arcari et al., 2007), el estudio de su comportamiento en localidades infestadas es de suma importancia para orientar las acciones de control (Stein et al., 2005). Por estas razones, el objetivo del presente trabajo fue: realizar el estudio de la distribución espacio-temporal del mosquito A. aegypti en la ciudad de Guasave, Sin.

Materiales y Método El estudio se realizó en la ciudad de Guasave (Fig. 1), que se encuentra ubicada a 25°34’ de latitud Norte y 108°28’ de longitud Oeste, del municipio de Guasave que se localiza al NE del estado de Sinaloa. Tiene una superficie aproximada de 720 km2 y una población de 66,793 habitantes. Su clima es del tipo BW(h') seco muy cálido y cálido (INEGI, 2005).

Fig. 1. Localidad de estudio. Ciudad de Guasave, Sinaloa.

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Se realizaron muestreos mensuales de Abril del 2008 a marzo del 2009 con la técnica de captura de adultos con trampas pegajosas. Para conocer el tamaño de muestra representativa de la población se utilizo la fórmula de muestreo aleatorio simple (MAS) (Chapilliquén, 2002). Se colocaron 96 trampas en 17 colonias de la ciudad. Los datos obtenidos se analizaran con variables ambientales de temperatura y precipitación. El diseño de la trampa es una modificación de la descrita por Facchinelli (2007); se compone de un envase cilíndrico de plástico color negro, en su interior contiene una estructura en forma de cruz que mide 19.5 cm de alto, 11.3 en la parte superior y 9.3 cm en la base, dividiendo el recipiente en cuatro cuadrantes. Para conocer la fluctuación poblacional de adultos se realizaron los cálculos del índice de trampas positivas por sitio (ITP) y el índice de densidad de adultos por sitio (IDA) (Aldemir y Boşgelmez, 2006; Gama et al., 2007). Se consideró como trampa positiva a la que presentó por lo menos una hembra (Carbajo et al., 2006). Se realizó el cálculo del coeficiente de correlación de Pearson al número de adultos capturados por mes con los valores acumulados de precipitación y medios mensuales de temperatura. Los datos de las variables ambientales fueron proporcionados por Comisión Nacional del Agua (CNA) para realizar la correlación con los densidades poblacionales de A. aegypti (Depradine y Lovell, 2004; Ponçon et al., 2007; Stein et al., 2005).

Resultados Se colectaron 469 hembras de A. aegypti de Abril del 2008 a Febrero del 2009. Los registros con mayor densidad ocurrieron en los meses de Julio y Agosto, que representa el 46,91 % de ocurrencia, estos datos coinciden con la mayor abundancia de precipitación acumulada registrada en ese período. En los meses de Agosto y Septiembre se obtuvo el mayor porcentaje de trampas positivas por sector, representando el 36,44 % del total obtenido en el estudio, lo que indica una mayor distribución (Fig. 2).

Feb

Ene Dic Nov Oct Sep MESES Ago Jul Jun May Abr 0,00 2,00 4,00 6,00 8,00 10,00 12,00 14,00 16,00 18,00 20,00 ITP (%)

Fig. 2. Índice de Trampas Positivas de A. aegypti

En la figura 3 se muestran la fluctuación mensual de hembras de A. aegypti colectadas durante el estudio. Se realizó el análisis de correlación entre el número de hembras de A. aegypti capturadas y las precipitaciones acumuladas mensuales, indicando que estos valores están relacionados

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significativamente (r=0,79; P<0,05). Así mismo, el resultado entre temperatura y hembras capturadas (r=0,74; P<0,05).

180 35,00 160 30,00 140 25,00 120 Precipitación acumulada (mm) 20,00 100 Temperatura media mensual 80 15,00 Temperatura No. Hembras 60 10,00 capturadas 40 5,00 20 0 0,00 A M J J A S O N D E F Meses

Fig. 3. Fluctuación de A. aegypti de Abril del 2008 a Febrero del 2009.

Discusión y Conclusiones Carbajo et al., (2004) encontró que en la Ciudad de Buenos Aires la actividad de ovipostura del A. aegypti mostró un patrón de distribución heterogéneo en el tiempo y el espacio. Por lo que el riesgo de transmisión fue más bajo en los meses fríos debido a la ausencia de ovipostura, mientras que nuestros resultados indican que los meses de Julio Agosto y Septiembre son el período donde se encuentra la mayor abundancia y distribución del insecto vector del Dengue, lo cual coincide con la mayor precipitación y temperatura media mensual. Por lo anterior es importante tomar las medidas adecuadas de control del mosquito en este tiempo, partícularmente en los meses señalados que serían los de mayor riesgo epidemiológico en la ciudad de Guasave, Sinaloa. Los estudios larvales son la metodología más común en el muestreo del insecto (WHO, 2000). No obstante, a nivel mundial son pocos los estudios que se han realizado con adultos, como en este trabajo, siendo estos también eficientes y útiles en el muestreo del vector, de una manera práctica.

Agradecimientos El trabajo forma parte del proyecto CECyT: Biología, ecología y control biológico del mosquito Aedes aegypti (L), en la ciudad de Guasave, Sinaloa. También es parte de la Tesis de Maestría realizada en CIIDIR-IPN Unidad Sinaloa. Se agradece al personal del Departamento de Vectores y Zoonosis de la SSA del municipio de Guasave, por su apoyo en el trabajo.

Literatura Citada Aldemir, A., y Boşgelmez, A. (2006) Population Dynamics of Adults and Immature Stages of Mosquitoes (Diptera:Culicidae) in Gölbaşi District, Ankara. Tukish Journal of Zoology, 30, 9-17. Arcari, P., Tapper, N., y Pfueller, S. (2007) Regional variability in relationships between climate and dengue/DHF in Indonesia. Journal of Tropical Geography, 28, 251-272. Arrivillaga, J., y Barrera, R. (2004) Food as a limiting factor for Aedes aegypti in water-storage containers. Journal of Vector Ecology, 29(1), 11-20.

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Carbajo, A.E., Curto, S.I., y Schweigmann, N.J. (2006) Spatial distribution pattern of oviposition in the mosquito Aedes aegypti in relation to urbanization in Buenos Aires: southern fringe bionomics of an introduced vector. Medical & Veterinary Entomology, 20(2), 209-218. Carbajo, A.E., Gomez, S.M., Curto, S.I., y Schweigmann, N.J. (2004) Varicación Espacio- Temporal del Riesgo de Transmisión del Dengue en la Ciudad de Buenos Aires. Medicina, 64, 231-234. Chapilliquén, F. (2002) Comparativo de metodologías para el levantamiento del Índice Aédico en la localidad Pampa Huasa Huasi. Direccion de Salud Junín. Revista Peruana de Epidemiologia, 10(1), 1-7. Depradine, y Lovell. (2004) Climatological variables and the incidence of Dengue fever in Barbados. International Journal of Environmental Health Research, 14(6), 429 – 441. DGEPI. (1995) Panorama Epidemiológico Del Dengue y Dengue Hemorrágico en México. 37. Dibo, M.R., Chierotti, A.P., Ferrari, M.S., Mendonça, A.L., y Neto, F.C. (2008) Study of the relationship between Aedes (Stegomyia) aegypti egg and adult densities, dengue fever and climate in Mirassol, state of São Paulo, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz, 103(6), 554- 560. Facchinelli, L., Valerio, L., Pombi, M., Reiter, P., Costantini, C., y Dellatorre, A. (2007) Development of a novel sticky trap for containerbreeding mosquitoes and evaluation of its sampling properties to monitor urban populations of Aedes albopictus. Medical and Veterinary Entomology, 21, 183–195. Focks, D.A. (2003) A Review of Entomological Sampling Methods and Indicators for Dengue Vectors. Special Programme for Research and Training in Tropical Diseases, World Health Organization, Geneva, Switzerland. Gama, R.A., Silva, E.M., Silva, I.M., Resende, M.C., y EIRAS, A.E. (2007) Evaluation of the Sticky MosquiTRAPTM for Detecting Aedes (Stegomyia) aegypti (L.) (Diptera: Culicidae) during the Dry Season in Belo Horizonte, Minas Gerais, Brazil. Neotropical Entomology, 36(2), 294-302. Navarrete-Espinosa, J., Gómez-Dantés, H., Celis-Quintal, J.C., y Vázquez-Martínez, J.L. (2005) Clinical profile of dengue hemorrhagic fever cases in Mexico. Salud Publica Mex, 47, 193-200. PAHO. (1994) Dengue and dengue a haemorrhagic fever in the americas: guidelines for prevention and control. Scientific Publication, 548. Ponçon, N., Toty, C., Ambert, G.L., Le-Goff, G., Brengues, C., Schaffener, F., y Fontenille, D. (2007 ) Population dynamics of pest mosquitoes and potential malaria and West Nile virus vectors in relation to climatic factors and human activities in the Camargue, France. Medical and Veterinary Entomology, 21, 350–357. Rigau-Perez, J.G., Clark, G.G., Gubler, D.J., Reiter, P., Sanders, E., y Vorndam, A.V. (1998) “Dengue and dengue haemorrhagic fever” Lancet, 352, 971–977. Ritchie, S.A., Webb, C.E., Long, S., y Russell, R.C. (2003) An adulticidal sticky ovitrap for sampling container-breeding mosquitoes. Journal of the AmericanMosquito Control Association, 19, 235-242. Stein, M., Oria, G.I., Almirón, W.R., y Willener, J.A. (2005) Fluctuación estacional de Aedes aegypti en Chaco, Argentina. Rev Saúde Pública, 39: 4, 559-564. WHO. (2000) Prevention and Control of Dengue and Dengue Haemorrhagic Fever. WHO/Western Pacific Region, 16.

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PATRONES DE FORRAJEO DE ABEJAS SILVESTRES SOBRE Ferocactus histrix (CACTACEAE) EN UNA ZONA SEMIÁRIDA DEL SUROESTE DE ZACATECAS

Foraging patterns of wild bees on Ferocactus histrix (Cactaceae) in a semiarid zone of southwestern Zacatecas.

Claudia A. Uribe-Mú, Alejandro Muñoz-Urias, Luz Adriana Huerta-Flores y Francisco Martín Huerta-Martínez. Departamento de Ecología. División de Ciencias Biológicas y Ambientales. CUCBA, Universidad de Guadalajara, Zapopan, Jalisco. 44350. [email protected]

Palabras Clave: polinizador, forrajeo, protandria, hymenoptera, semiárida

Introducción En la actualidad se estima que existen alrededor de 25,000 a 30,000 especies de abejas en todo el mundo las cuales son visitantes obligadas de flores debido a que consumen polen o néctar (Michener 2000). Algunas especies de abejas se han caracterizado por sus hábitos de forrajeo como generalistas o polilécticas y otras como especialistas (monolécticas, oligolécticas). Las abejas generalistas se alimentan de polen y néctar proveniente de diversas especies de plantas, por su parte las abejas especialistas u oligolécticas se alimentan de recursos provenientes de un reducido grupo de especies de plantas, y en algunos casos el ciclo de vida de estas abejas está sincronizado con los eventos reproductivos de las plantas que visita (Ordway, 1987; Michener, 2000). La mayor riqueza de especies oligolécticas se ha reportado en las zonas xéricas del continente americano, donde suelen predominar las cactáceas. (Michener, 2000). La época de reproducción de algunas de estas especies de abejas coincide con el periodo de floración de ciertas cactáceas (Snelling y Danforth 1992). Algunas especies de cactáceas, presentan características que favorecen la visita de abejas, como lo son flores de colores amarillas, simetría actinomorfa, floración asimétrica, ofrecen grandes cantidades de polen o néctar, presentan antesis diurna, y la longevidad de la flor puede variar de dos a cinco días según la especie (Castillo, 1994, Valiente-Banuet y Godínez-Alvarez, 2002). Las especies que tienen amplios periodos de antesis pueden poseer flores hermafroditas que presentan dicogamia, es decir que inicialmente funcionan como donadoras de polen y que posteriormente tienen estigmas receptivos (protandria) o que inicialmente funcionan como receptoras de polen y que posteriormente cambian a donadoras de polen (protoginia) (Barrett 2002). Algunos estudios han mostrado que las flores hermafroditas con dicogamia producen una mayor cantidad de néctar durante la función masculina como recompensa, posiblemente para atraer más polinizadores debido a que se requiere un mayor número de visitas para maximizar su éxito reproductivo en relación a la función femenina (Devlin y Stephenson 1985, Aizen y Basilio 1998). Las diferencias en recompensa que presentan estas especies pueden influir los patrones de forrajeo (frecuencia de visita y comportamiento) en flores con funciones masculinas o femeninas, para esta hipótesis, se estudiaron los patrones de forrajeo de las especies de abejas que visitan las flores de Ferocactus histrix ya que sus flores permanecen abiertas de cuatro a seis días (Castillo, 1994), sus flores presentan protandria y son visitadas tanto por especies oligolécticas como polilécticas.

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Materiales y Método El estudio se realizó en la localidad de El Sitio, Zacatecas, una zona semiárida en la que aún existen isotales y nopaleras silvestres como vegetación natural. F. histrix es una cactácea endémica de México y actualmente se encuentra sujeta a protección especial (NOM 59COL- 2001). Presenta flores campanuladas de 3.5 cm. de longitud y 2.5 cm. de diámetro, de color amarillo (Bravo-Hollis y Sánchez Mejorada 1991, Castillo 1994, Castillo y Trujillo 1991). Las flores son hermafroditas protándricas, es decir primero funcionan como donadoras de polen y después funcionan como receptoras de polen lo que disminuye la probabilidad de autofecundación. Sus polinizadores mas importantes son abejas del género Ashmeadiella en la zona del Estado de México y San Luis Potosí (Castillo 1994), y el género Macrotera en el municipio de El Rayo, Zacatecas (Escobar-Santos y Huerta-Martínez, 1999). En la región de Ojuelos florece de enero a mayo y fructifica de julio a septiembre. F. histrix es visitado por abejas de los géneros Ashmeadiella sp., Diadasia sp., Lasioglossum sp., Macrotera sp., Dialictus sp. y Apis mellifera (Castillo 1994, Escobar-Santos y Huerta-Martínez 1999). Se seleccionaron flores donadoras de polen (función masculina) y flores receptoras de polen (función femenina). En abril de 2008 realizamos observaciones directas sobre 10 flores de 10:00 am a 13:00 con un total de 30 horas de observación, registramos las morfoespecies de abejas visitantes, las frecuencias de visita a las flores según su función y la actividad de forrajeo de las abejas. Los patrones de forrajeo se determinaron con base en la frecuencia de visitas y en la actividad de forrajeo de las abejas sobre las flores caracterizando las visitas en a) eventuales, b) si tocan el ápice de los estambres, c) si tocan la base de la antera, d) si tocan ápice y base del estambre y e) si tocan el estigma de la flor. Se llevaron a cabo análisis de Mann-Whitney con las especies de abejas más frecuentes y con el total de abejas para determinar si existían diferencias en la frecuencia de visitas de las abejas a flores con función femenina o masculina. Para determinar si existía relación entre la función de la flor al momento de la visita y la actividad de forrajeo de las abejas realizamos un análisis de contingencia de Xi2.

Resultados Registramos 19 especies de visitantes florales en F. histrix. Las especies con mayor frecuencia de visitas totales fueron Aeshmeadiella sp. 1 (20%), Perdita sp. (9%), Macrotera bicolor (9%), Lasioglossum desertum (9%) y Lasioglossum sp. 3 (9%). En flores que presentaron dehiscencia de polen (función masculina) se registraron hasta 92 visitas por flor en 3 horas mientras que en flores con función femenina se registraron hasta 160 visitas, sin embargo, no encontramos diferencias estadísticas significativas en la frecuencia de visitas a las flores según la prueba de Mann Whitney (P = 0.715). Cuando revisamos las visitas de las morfoespecies observamos que Ashmeadiella sp. 2 no visitó flores que realizaban la función masculina, por otro lado Agapostemon texanus y las morfoespecies 2 y 3 de este mismo género, Diadasia sp., Lasioglossum 2 y Augochlorella 3 y 4 no visitaron flores cuando estas estaban en su función femenina. Con respecto al patrón de forrajeo de las abejas, la tabla de contingencia de Xi2 reveló que la actividad de forrajeo en las flores varía según la función que ésta desempeña (P = <0.001), en la cual se observa que en las flores con función masculina, el 33% de las visitas fue al ápice de los estambres, solo en el 8% de las visitas las abejas llegaron a la base de los estambres y solo en el 12% de las visitas utilizaron el estigma, además se registro 33 % de visitas eventuales.

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Mientras que en las flores con función femenina se observa que solo el 15% de las visitas se realiza al ápice de los estambres, 25% de las visitas fueron a la base de las anteras, en el 30% de las visitas las abejas utilizaron el estigma mientras que la tasa de visitas eventuales fue de 17% (Cuadro 1). Las abejas oligolécticas visitan las flores de función masculina para recolectar preferentemente polen, y en las flores de función femenina recolectan néctar, además en el 19% de las visitas que realizan a la flor tocan el estigma. Las abejas generalistas utilizan las flores con función masculina para recolectar preferentemente polen aunque la recolección de néctar se realiza indistintamente de la función de la flor en similar proporción, y solo tocan el estigma en 9% de las visitas que realizan.

Cuadro 1. Actividad de forrajeo de abejas silvestres que visitan flores de Ferocatus histrix. Los valores indican el porcentaje de visitas según la actividad que realizan las abejas. Flores Visita Apice de Base de Apice y base de Estigma ♀ eventual17 estambres15 antera25 anteras13 30 ♂ 33 33 8 14 12

En cuanto a las preferencias de visita de las especies de abejas más abundantes se observó que Macrotera bicolor mostró diferencias estadísticas (P= 0.008) visitando preferentemente flores de función masculina, mientras que Ashmediella sp. 1 (P = 0.095), Lasioglossum sp. 3 (P = 0.095) y Perdita sp. (P = 0.548) no mostraron diferencias estadísticamente significativas.

Discusión Los estudios que han evaluado la tasa de visita de los polinizadores en especies protándricas son escasos, al igual que en nuestro estudio Dávila y Wardle (2007) no encontraron preferencias de los polinizadores hacia las flores de Trachymene incisa según su función, cabe aclarar que no registraron patrones de forrajeo; por lo que propusieron que la variación espacial y temporal en el número de visitas a las flores eran ocasionadas por una respuesta de los polinizadores a la proporción sexual de las funciones florales que predominaba en ese momento en la población, por lo que las abejas visitaban con mayor frecuencia la función floral disponible. Aunque en nuestro trabajo no analizamos la proporción sexual de las flores, la actividad de forrajeo de las abejas nos indican que no encontramos diferencias en el número de visitas totales porque las flores con función masculina de F. histrix son utilizadas básicamente para recolecta de polen. En un estudio similar, Mcintosh (2005) evaluó la eficiencia de los polinizadores para Ferocactus wislizeni, sin embargo encontró que la mayoría de las visitas de abejas fueron para colecta de néctar, aunque no evaluó preferencias entre funciones de la flor, reportó que las especies visitantes eran tanto generalistas como especialistas pero que los polinizadores eficientes eran predominantemente especialistas. A diferencia del estudio con F. wislizeni el néctar en flores de función masculina de F. histrix podría considerarse un recurso de importancia secundaria debido a son utilizadas principalmente para forrajeo de polen, esta diferencia podría deberse a que las especies oligolécticas de mayor frecuencia registradas por McIntosh se han reportado en la literatura forrajeando en flores de Opuntia, lo que podría ser un desfase entre la fenología de las abejas y de F. wislizeni, de tal manera que coincide parte del periodo de vuelo de las abejas pero no de sus eventos reproductivos. Algunos estudios sobre la biología de especies de abejas oligolécticas han mostrado que el periodo reproductivo de algunas especies coincide con la

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floración de plantas que utilizan para forrajeo y aprovisionamiento de celdas para la reproducción (Ordway 1987, Rodríguez-Vélez y Ayala 2002). Datos preliminares en la zona indican que especies oligolécticas de cactáceas como las pertenecientes a los géneros Macrotera, Perdita, Ashmediella y Diadasia se reproducen durante el periodo de floración de F. histrix (comm. Pers.), por lo que esta especie podría considerarse como un recurso importante de polen para aprovisionar celdas. En lo referente a los gremios que visitan a F. histrix, también encontramos visitantes tanto generalistas como especialistas, sin embargo, muchas especies generalistas utilizan esta planta cuando no hay otros recursos en la zona pero al parecer disminuyen el número de visitas cuando hay otras especies de plantas en floración (obs. per.), y aunque no evaluamos la eficiencia de las especies de abejas como polinizadores efectivos como lo hizo McIntosh (2005), detectamos que las especies oligolécticas tocan en mayor proporción el estigma de las flores, lo cual sugiere que podrían ser polinizadores más eficientes que las especies generalistas. En cuanto a las preferencias de visita con base en la especie de abeja, es necesario incrementar las observaciones para detectar si el gremio al que pertenece la abeja influye en las preferencias de forrajeo ya que la mayoría de especies analizadas son oligolécticas y no encontramos otros estudios similares. En conclusión, este estudio demuestra que la magnitud de la recompensa (específicamente néctar) que ofrecen las flores con diferente función no influye sobre la frecuencia de visitas totales que realizan las abejas silvestres a F. histrix. Sin embargo, la actividad de forrajeo de las abejas es distinta según la función que desempeñan las flores y el gremio al cual pertenecen las abejas, por lo que las visitas de las especies oligolécticas podrían ser más importantes que las visitas de especies generalistas para el éxito reproductivo de las plantas. Las preferencias de visita y la actividad de forrajeo de los insectos podrían estar relacionadas con ciertos aspectos reproductivos de algunas de las especies de abejas visitantes.

Agradecimientos Al PROMEP por el apoyo económico para la realización del proyecto (103.5/08/5232). Al proyecto PIFI (P/CA-45-2006-15-17). Al Dr. Hugo Eduardo Fierros-López por la determinación del material entomológico.

Literatura Citada Aizen, M. A. y A. Basilio. 1998 Sex differential nectar secretion in protandrous Alstroemeria aurea (Alstroemeriaceae): Is production altered by pollen removal and receipt? American Journal of Botany 85(2): 245–252. Barrett, S.C.H. 2002. The evolution of plant sexual diversity. Nature reviews Vol. 3: 274-284 Bravo-Hollis H. y R. Sánchez-Mejorada. 1978. Las Cactáceas de México. Vol. 1, Segunda ed. Universidad Nacional Autónoma de México, México, 743 pp. Castillo, R. F. 1994. Polinización y otros aspectos de la biología floral de Ferocactus histrix. Cactaceas y suculentas mexicanas 39: 36-42 Castillo, R. F. y S. Trujillo. 1991. Ethnobotany of Ferocactus histrix and Echinocactus platyacanthus (Cactaceae) in the semiarid central Mexico: past, present and future. Economic Botany 45 (4): 495-502

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Dávila, Y. C. y G. M. Wardle. 2007. Bee boys and fly girls: Do pollinators prefer male or female umbels in protandrous parsnip, Trachymene incisa (Apiaceae)? Austral ecology 32(7): 798-807 Devlin, B., y A. G. Stephenson. 1985. Sex differential floral longevity, nectar secretion, and pollinator foraging in a protandrous species. American Journal of Botany 72: 303–310. Escobar-Santos, V.E. y F.M. Huerta-Martínez. 1999. Relaciones ecológicas de Ferocactus histrix (DC.) Lindsay en los Llanos de Ojuelos, Jalisco-Zacatecas. McIntosh, M. E. 2005. Pollination of two species of Ferocactus: interactions between cactus- specialist bees and their host plants. Functional ecology 19: 727-734 Michener, C. D. 2000. The bees of the world. JHU Press. Baltimore, Maryland 913 pp Ordway, E. 1987. The life history of Diadasia rinconis Cockerell (Hymenoptera: Anthophoridae). Journal of the Kansas Entomological Society. 60(1): 13-24. Rodríguez-Vélez, B. y R. Ayala. 2002. Perdita (Macrotera) pipiyolin Snelling & Danforth 1992. (Hymenoptera: Apidae) pp. 239-241 En: F. A. Noguera, J. H. Vega Rivera, A. N. García- Aldrete y M. Quesada Avendaño (Eds.) Historia natural de Chamela. Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, México D. F. 568 pp Snelling, R. & B. Danforth.1992.. A review of Perdita subgenus Macrotera (Hymenoptera : Andrenidae) Contributions in Science 436 : 1-12. Valiente-Banuet, A. y H. Godínez-Alvarez. 2002. Population and community ecology in: Nobel, P.S. (ed.). Cacti: Biology and Uses. University of California Pres, USA. 92-108 pp.

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DIVERSIDAD DE (Hymenoptera: Chalcidoidea) EN ÁREAS NATURALES PROTEGIDAS DEL ESTADO DE YUCATÁN

Diversity of Chalcididae (Hymenoptera: Chalcididae) in natural reserves in Yucatan State

David A. Chay-Hernández1, Hugo Delfín-González1, Virginia Meléndez-Ramírez2 y Alejandro González-Hernández2. 1Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Universidad Autónoma de Yucatán. A.P. 4-116 Mérida, Yucatán 97100 MÉXICO. 2Universidad Autónoma de Nuevo León, Facultad de Ciencias Biológicas, Laboratorio de Entomología, A.P. 112-F, CP 66450, San Nicolás de los Garza, Nuevo León, MÉXICO. [email protected]

Palabras Clave: Chalcididae, Parasitoides, Tipo de vegetación, Areas Naturales Protegidas, Yucatán.

Introducción Las áreas naturales protegidas (ANP’s) constituyen porciones terrestres o acuáticas que albergan diferentes ecosistemas y su biodiversidad. A pesar de su importancia y del esfuerzo de conservación de las ANP’s, presentan problemáticas en común: deforestación, degradación de los recursos, muchas veces de mayor magnitud dentro de dichas áreas. A esto hay que agregar el rezago en la documentación de la riqueza de grupos importantes dentro de las ANP´s (SEMARNAT, 2005), como los insectos y en especial las avispas parasitoides (Hochberg, 2000). Las avispas parasitoides de la familia Chalcididae, son parte de la fauna amenazada y desconocida aún dentro de las ANP’s. Las especies de estas avispas han sido utilizados con éxito en programas de control biológico y otras presentan un alto potencial de uso (Clausen, 1978). En los ecosistemas terrestres tienen una función clave, ya que controlan los niveles de las poblaciones de especies de herbívoros, manteniendo la diversidad de éstos y al mismo tiempo conservan la integridad física de las plantas hospederas (LaSalle y Gauld, 1993); de esta forma contribuyen a conservar el balance de los ecosistemas, especialmente en las tierras bajas de áreas tropicales (Delvare, 1995). Sin embargo, a pesar de su importancia, no se ha realizado aún una evaluación de su diversidad dentro de las ANP’s en áreas tropicales, en donde una de las prioridades es conocer la riqueza, biodiversidad y distribución geográfica de las especies de calcidoideos (González-Hernández, 2000). Por lo que en este trabajo se realizó una evaluación de la diversidad de Chalcididae en seis ANP’s de competencia estatal del estado de Yucatán.

Materiales y Método Área de estudio. Se colectó en seis áreas naturales protegidas de competencia estatal: Parque Nacional Dzibilchaltún (DZB), Reserva Estatal de Dzilam (DZM), Zona Sujeta a Conservación Ecológica El Palmar (PAL), Parque Estatal Kabah (KBH), Parque Estatal Lagunas de Yalahau (YAH), Área Natural Protegida de Valor Escénico, Histórico y Cultural San Juan Bautista Tabi y Anexa Sacnicte (TAB) (Figura 1). Método de colecta de Chalcididae. Se establecieron cuatro transectos por ANP, en la vegetación dominante. Cada transecto fue de 100 x 200 m, en donde se intercalaron tres trampas Malaise (una cada 50 m), tres lotes de trampas amarillas (cada 50 m) y 15 trampas McPhail (una

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cada 10 m). Se realizaron dos horas de redeo en cada transecto. Todas las trampas permanecieron 48 horas por sitio cada bimestre durante un período de un año, de enero de 2006 a enero de 2007. El material colectado se curó según las técnicas convencionales y se determinó con claves de diversos trabajos (Delvare y Bouček, 1992; Delvare, 1992; Bouček y Halstead, 1997). Parte del material se determinó por comparación con el material identificado por el Dr. J. A. Halstead depositado en Texas A & M University Insect Collection, College Station, Texas, EUA; y San Diego Natural History Museum, California, EUA. El material entomológico se deposito en la Colección Entomológica Regional de la UADY. Análisis de datos. Índice de ocurrencia y dominancia: propuesto por Scatolini y Penteado- Dias (2003) para determinar las especies en comunes, intermedias y raras; considerando la frecuencia y cantidad obtenidas en los muestreos de las ANP’s. Índice de ocurrencia= (Número de ANP’s en donde se registra la especie/Número total de ANP’s) x 100. Los resultados de este índice se clasifican de la siguiente manera: 0-25%=casual, 25- 50%=complementaria, 50-100%=constante. Índice de dominancia= (Número de individuos de la especie/Número total de individuos de cada ANP) x 100. Los resultados de este índice se clasifican de la siguiente manera: 0-2.5%=casual, 2.5- 5.0%=complementaria, 5.0-100%= dominante. La combinación de los resultados de éstos índices permite clasificar a las especies en Común: si es constante y dominante; Intermedia: si es constante y complementaria, constante y casual, complementaria y casual, complementaria y dominante; y complementaria y complementaria; y Rara: si es casual y casual. La diversidad se estimó con el índices de diversidad de Shannon (H’) (Magurran, 1998), y se calculó con el programa BIODIV (base logarítmica natural) (Baev y Paenev, 1995). Para evaluar la representatividad de las especies colectadas en las ANP’s, se estimo la riqueza de especies se realizó con el estimador no paramétrico Chao2, basado en la distribución de las especies entre las muestras (ANP’s) y utilizando datos de presencia-ausencia. El cálculo de este estimador se realizó con el programa EstimateS Ver 7.5.1. (Colwell, 2005).

Resultados Se recolectaron 171 individuos pertenecientes a 3 subfamilias con 5 géneros y 46 especies (Cuadro 1). El número de especies por ANP fue: Palmar 12 especies, Dzilam 15 especies, Dzibilchaltún 15, Tabi 22 especies, Kabah 10 especies y Yalahau 16 especies (Cuadro 2). La reserva con mayor número de especies y diversidad fue Tabi, seguida de Yalahau. La reserva con la menor diversidad y registro de especies fue Kabah (Cuadro 2). Sin embargo la mayor abundancia se registro en Tabi y el Palmar. De acuerdo a los índices de ocurrencia y dominancia, las especies de Chalcididae registradas en este estudio pertenecen a la categoría de raras, seguidas de las intermedias y únicamente tres especies comunes (Cuadro 1). La representatividad de las especies en todas las ANP’s, fue muy baja, por lo que el esfuerzo de muestreo se considera insuficiente (Cuadro 2).

Discusión y Conclusiones Se registra por primera vez las especies de Chalcididae que ocurren en seis ANP’s de competencia estatal del estado de Yucatán, en donde a pesar de ser poco abundantes, contribuyen

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con el 46% de las especies reportadas recientemente para Yucatán (99 especies de acuerdo a Chay, D., Delfín, H., Gónzalez-Hernández, A. y Meléndez, R.V; datos no publicados). De esto se deduce que las ANP’s estatales pueden albergar aún más especies, lo que se confirma con la riqueza estimada (Chao2). La baja representatividad en general puede atribuirse en parte al tiempo e intensidad de muestreo (48 hrs), ya que en otros grupos de insectos el incremento del tiempo de colecta y el número de trampas han demostrado buenos resultados (Fraser et al., 2007, 2008). Otro factor que posiblemente influyo en los resultados es la ubicación de las trampas en un solo tipo de vegetación (dominante) de cada ANP, por lo que un muestreo en cada tipo de vegetación de cada ANP permitiría registrar más especies.

Fig: 1. Áreas naturales protegidas de competencia estatal del Estado de Yucatán.

La diversidad registrada en las ANP’s puede deberse al tipo, estructura y conformación espacial de la vegetación (Kruess y Tscharntke, 2000), esto se refleja en la alta diversidad de Tabi, la cual es una reserva con vegetación de selva mediana subcaducifolia, con agricultura de riego y pastizal cultivado; por lo que posiblemente la reserva puede estar funcionando como refugio para las especies de las áreas cultivadas. Sin embargo, la reserva de Kabah registro la diversidad más baja de todas las ANP’s; a pesar de tener una matriz circundante de selva mediana subcaducifolia con áreas en regeneración con más de 150 años, por lo que posiblemente el método de muestreo no sea el adecuado para este tipo de vegetación. En general, la conformación del paisaje y las actividades circundantes (Hunter, 2002) a las ANP’s posiblemente sean una de las causas que determinan la diversidad registrada en el presente estudio. En Palmar la vegetación de duna costera presenta escasa vegetación, por lo que los hospederos son más evidentes para los parasitoides. En Dzilam la vegetación corresponde a parches de selva baja inundable rodeada de ranchos ganaderos con pastizales, por lo que estos parches pueden actuar como refugio para los parasitoides. Dzibilchaltún y Yalahau son áreas impactadas por actividades humanas como el turismo y ganadería respectivamente, por lo que la vegetación de selva baja caducifolia está en constante regeneración, lo que favorece la confluencia de herbívoros y de sus depredadores (Chay et al., 2006); por lo que la diversidad de Chalcididae en estas áreas pudo verse favorecida.

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Cuadro 1. Abundancia y clasificación de las especies colectadas en seis ANP’s estatales del estado de Yucatán. Simbología: Clas = Clasificación, C=Común, I = Intermedia, R = rara. Especies DZM PAL DZB KBH TAB YAH Clas Totales Brachymeria aeca 1 1 I 2 Brachymeria concitator 1 R 1 Brachymeria dorsalis 2 R 2 Brachymeria femorata 1 R 1 Brachymeria hammari 6 1 I 7 Brachymeria minuta 1 1 I 2 Brachymeria obtusata 2 1 I 3 Brachymeria ovata 1 4 I 5 Brachymeria pedalis 1 2 I 3 Brachymeria podagrica 4 R 4 Brachymeria tibialis 2 R 2 Conura maculata Grupo 3 1 1 I 5 Conura acragae 4 R 4 Conura igneoides 1 1 I 2 Conura igneopatruelis 3 1 1 6 4 C 15 Conura maculata 1 1 2 1 I 5 Conura maria 1 R 1 Conura phais 1 1 1 I 3 Conura enocki 1 1 1 I 3 Conura elachis 1 R 1 Conura coxalis 1 2 I 3 Conura destinata 1 R 1 Conura dorsata 1 1 1 I 3 Conura femorata Grupo 3 2 4 3 C 12 Conura femorata 1 1 I 2 Conura immaculata Grupo 2 1 2 2 I 7 Conura immaculata 2 R 2 Conura petioliventris 4 R 4 Conura side 1 R 1 Conura tanais 3 R 3 Conura propodea 3 R 3 Conura blanda Grupo 1 R 1 Conura tricolorata Grupo 1 R 1 Conura tricolorata 1 R 1 Conura aequalis Grupo 1 R 1 Conura minuta Subgrupo 1 R 1 Conura discolor Subgrupo 1 R 1 Conura flava Grupo 1 R 1 Conura xanthostigma Grupo 1 1 I 2 Conura fusiformis Grupo 1 7 3 6 3 I 20 Dirhinus schwarzi 1 R 1 Dirhinus texanus 1 R 1 Haltichella ornaticornis 1 3 2 5 1 2 C 14 Hockeria bicolor 1 R 1 Hockeria eriensis 1 1 3 1 I 6 Hockeria rubra 6 1 I 7 Totales / 46 especies 22 31 27 19 48 24 - 171

De acuerdo a la clasificación de Chalcididae, basada en los índices de ocurrencia y dominancia, sigue un patrón similar al patrón general de la distribución especies de insectos en

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las que hay pocas especies abundantes, algunas intermedias y la mayor parte raras (Piera, 1999). En este caso Conura femorata Grupo, Conura igneopatruelis y Haltichella ornaticornis fueron las más comunes al tener presencia en la mayor parte de las ANP’s.

Cuadro 2. Diversidad de Chalcididae en seis ANP´s estatales del estado de Yucatán. Estimador DZM PAL DZB KBH TAB YAH Número de especies 15 12 15 10 22 16 Abundancia 22 31 27 19 48 24 Diversidad de Shannon (H’) 2.54 2.26 2.46 2.06 2.87 2.64 Estimador de riqueza Chao2 53 93 56 64 62 65 Representatividad % 28.30 12.90 26.78 15.65 35.48 24.61

Se concluye que Chalcididae es diverso en las ANP’s, aunque se necesita un mayor tiempo e intensidad de muestreo en todas los tipos de vegetación de las ANP’s, para tener una representatividad de la fauna de éstas áreas. El tipo de vegetación, su estructura y conformación espacial pueden ser uno de los posibles factores que determinan la diversidad de Chalcididae en las ANP’s; aunque otros factores ambientales como la precipitación, temperatura, uso del suelo, entre otros (Hance et al., 2007), debieran de ser evaluados también.

Agradecimientos Agradecimiento al Proyecto CONACYT/EMARNAT-2004-C01-/80/A-1 “Evaluación de la biodiversidad de las áreas naturales protegidas del estado de Yucatán usando grupos indicadores, propuesta de nuevas áreas y estrategias de manejo y conservación”; y la beca CONACYT: 94644.

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American Entomological Institute. CAB International. 53:1-466. Fraser, S.E., Dytham, C. y Mayhew, P. 2007. Determinants of parasitoid abundance and diversity in woodland hábitats. Journal of Applied Ecology. 44: 352–361. González-Hernández, A. 2000. Chalcidoidea (Hymenoptera). En: Biodiversidad, Taxonomía y Biogeografía de Artrópodos de México. Llorente, B. J. E., González, S. E. y Papavero, N. (Eds.) México. CONABIO, UNAM. pp. 649-659. Hance, T., Baaren, J. Philippe, V. y Boivin, G. 2007. Impact of extreme temperatures on parasitoids in a climate change perspective. Annu. Rev. Entomol. 52:107–26. Hochberg, M.E. 2000. What conserve parasitoids?. En: Hochberg, M.E. y Ives, A.R. (eds). Parasitoid populations biology. Princeton University Press. USA. Hunter, D. 2002. Lanscape structure, habitat fragmentation, and the ecology of the insects. Agricultural and Forest Entomology. 4: 159-166. Kruess, A., and T. Tscharntke. 2000. Species richness and parasitism in a fragmented landscape: experiments and field studies with insects on Vicia sepium. Oecology. 122: 129-137. LaSalle, J. y Gauld, I.D. 1993. Hymenoptera: their diversity, and their impact on the diversity of other organisms. En: LaSalle, J. e I.D. Gauld.(eds). Hymenoptera and biodiversity. C.A.B. International . pp. 1-26. Magurran, A.E. 1988. Ecological diversity and its measurements. Princenton, Princenton University Press. 179 p. Piera, M.F. 1999. Apuntes sobre Biodiversidad y Conservación de Insectos: Dilemas, Ficciones y ¿Soluciones?. Bol.SEA. (20):25-55. Scatolini, D. y Penteado-Dias, A.M. 2003. Análise faunística de Braconidae (Hymenoptera) em trê áreas de mata nativa do Estado de Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Entomologia. 47(2):187-195. SEMARNAT. 2005. Informe de la situación del medio ambiente en México 2005. Compendio de estadísticas ambientales. México, D.F.

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COLÉMBOLOS DE UN BOSQUE MESÓFILO DE PUERTO SAN AGUSTÍN, QUERÉTARO, MÉXICO.

Springtails from a montane cloud forest in Puerto San Agustín, Querétaro, México.

Aldo Bernal-Rojas1, Leopoldo Q. Cutz-Pool1 y Gabriela Castaño-Meneses1,2. 1Ecología y Sistemática de Microartrópodos. Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Facultad de Ciencias, UNAM. 04510 México, D.F. 2Unidad Multidisciplinaria de Docencia e Investigación, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, Campus Juriquilla, Juriquilla, Querétaro, 76230, México. E-mail: [email protected]; [email protected]; [email protected]

Palabras Clave: Diversidad, Distribución vertical, Suelo, Hojarasca, Musgo, Querétaro

Introducción Los colémbolos son los hexápodos Apterygota Entognatha más abundantes a nivel mundial, encontrando numerosas especies desde los trópicos hasta los polos. Este grupo generalmente está relacionados a los hábitats boscosos, siendo habitantes principalmente de suelos y hojarasca, pero se pueden encontrar también en el dosel de las selvas tropicales, cuevas y son también miembros característicos de los musgos corticícolas (Palacios-Vargas et al.. 1998, 1999, Traser et al. 2006, Cutz-Pool et al. 2008a). Los colémbolos, al igual que los ácaros, son importantes miembros de la fauna edáfica, ya que participan en el proceso de descomposición de la materia orgánica, forman parte de las cadenas tróficas, y suelen ser presas de otros artrópodos como ácaros mesostigmados y prostigmados, arañas, escarabajos y hormigas, entre otros. Muchas especies prefieren hábitats con cierto grado de humedad, encontrándose en ocasiones en densidades superiores a los 300 000 ind m-2. Su presencia generalmente está determinada por los tipos de vegetación, presentándose variaciones en su abundancia y diversidad, por lo que han sido utilizados como indicadores ecológicos de diversos hábitats y microhábitats (Hopkin 1997, Rusek 1997, Traser et al. 2006). Actualmente, se conocen un poco más de 8 200 especies a nivel mundial (Bellinger et al. 1996- 2009), mientras que para México se han registrado 714, y en particular para el estado de Querétaro, 24 (Palacios-Vargas et al. 2000; Fuentes-Silva y Cutz-Pool 2004; Palacios-Vargas et al. 2004) El objetivo de este estudio fue caracterizar la fauna de colémbolos en tres diferentes biotopos en el Bosque Mesófilo de Puerto San Agustín, Querétaro, México.

Material y Método La colecta se realizó en el poblado de Puerto San Agustín (21º 14’ 31.33’’ N; 99º 04’28.16’’O), municipio de Landa de Matamoros, perteneciente al estado de Querétaro. La vegetación predominante es de bosque mesófilo de montaña con Liquidambar sp. como especie dominante. La altitud de la zona es de 1,600 m snm. Esta única colecta se realizó el 12 de junio del 2007, en donde se recolectaron muestras de suelo, hojarasca en el suelo forestal, así como de musgo sobre la corteza de árboles, a una altura de 1.20 m, a partir de la base del mismo. Se tomaron tres muestras por biotopo, dando un total de

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nueve, con dimensiones de 15 x 15 cm. Las muestras se procesaron en embudos Berlese-Tullgren durante seis días, tres con luz natural y tres con luz de focos de 60 watts. Los organismos fueron conservados en alcohol al 70%, y posteriormente fueron montados en preparaciones semipermanentes con líquido de Hoyer. Se determinó la densidad (ind. m-2), se obtuvo la riqueza de especies y se calculó el coeficiente de similitud de Sörensen para evaluar la composición de los colémbolos en los tres biotopos.

Resultados y Discusiones Se obtuvieron un total de 1,063 colémbolos (5,249.38 org. m-2), distribuidos en 10 familias 26 géneros y 26 especies (Cuadro 1). Los Entomobryomorpha fueron los más abundantes (68.39%), seguido de los (25.7%), Symphypleona (5.55%) y por último Neelipleona (0.37%) (Fig. 1). La mayor abundancia de colémbolos se registró en la hojarasca con 691, lo que respresenta el 65% del total colectado, seguido del suelo con 358 (34%), y el musgo, donde sólo se obtuvieron 14 organismos (1%; Fig.2). En el biotopo suelo se encontraron 16 especies, siendo nueve exclusivas, mientras que en la hojarasca se encontraron 14 especies con siete exclusivas y, por último, en el biotopo musgo se encontraron 6 especies, tres de ellas exclusivas para dicho biotopo (Cuadro 1).

Cuadro 1. Lista de colembolos de tres biotopos en el Bosque Mesófilo de Puerto San Agustín, Querétaro.* nuevos registros para Querétaro. Especie / Biotopo Suelo Hojarasca Musgo Ceratophysella gibbosa * Xenylla ca. acauda * * Shoettella distincta * * Superodontella stella * Xenyllodes armatus * * * Neanura ca. muscorum * * Palmanura ca. quetzalae * Pseudachorutes sp. * Protaphorura encarpeta * Mesaphorura yosiii * * Folsomina onychiurina * * Isotomurus ca. viridis * * Isotoma sp. * Isotomiella minor * * Oncopodura sp. * * Orchesella sp. * * * * Entomobrya sp. * * * Willowsia mexicana * * * Seira sp. * * Pseudosinella sp. * * Lepidocyrtus sp. * Paronella sp. * Sphaeridia pumilis * * Ptenothrix marmorata * * * Neosminthurus clavatus * * Megalothorax minimus * * Riqueza de especies / Biotopo 16 14 6

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De las 26 especies encontradas, 14 representan nuevos registros para Querétaro. La riqueza de especies en este trabajo es ligeramente superior a los trabajos previos de Palacios- Vargas et al. (2000) y Fuentes Silva y Cutz Pool (2004), quienes compilan 19 y 24 especies, respectivamente. Para el año de 2004 se conocían 32 registros de especies de colémbolos para el estado de Querétaro (Palacios-Vargas et al. 2000, Fuentes-Silva y Cutz Pool 2004, Palacios-Vargas et al. 2004), con los 14 nuevos registros se viene a incrementar las citas a 46 especies para el estado.

Fig. 1. Densidad (org. m-2) por Orden de Collembola, en Puerto San Agustín, Querétaro.

Fig. 2. Densidades de orden de colémbolos por biotopo, en Puerto San Agustín, Querétaro.

De acuerdo con la clasificación ecológica de Christiansen (1964) los resultados nos dan una visión que propiamente las especies que se encuentran en el suelo son edáficas, las que se encuentran en la hojarasca poseen características que las hace propiamente hemiedáficas, y las que se encontraron en el musgo, epiedáficas. Las encontradas como exclusivas en los musgos se han registrado para otros biotopos y tipos de vegetación (Fuentes-Silva y Cutz Pool 2004, Cutz- Pool et al. 2008a) Los resultados muestran una disminución de la riqueza de especies de colémbolos en el gradiente vertical del bosque, resultando menos diversa la comunidad del estrato superior. Este patrón ha sido registrado también por Rodgers y Kitching (1998) al estudiar la estratificación

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vertical de Collembola en un bosque lluvioso de Inglaterra, y por Yoshida e Hijii (2005) al estudiar la composición de las comunidades de microartrópodos del dosel y del suelo de la parte central de Japon. Autores como Al-Khalifa y Bayoumi (1983) y Cutz-Pool et al. (2006), citan a los Entomobryiomorpha como uno de los órdenes más dominantes con respecto a otros grupos de la mesofauna. En este estudio se encontraron resultados similares, en la que la densidad de dicho órden es mucho mayor con respecto a la densidad de los otros tres (Cuadro 1, Fig. 2). La densidad de los Entomobryomorpha, especialmente en la hojarasca (Fig. 2), puede atribuirse a que suelen ser detritívoros y precisamente en este biotopo se encuentra la mayor parte de su alimentación (Al-Khalifa y Bayoumi 1983, Yoshida e Hijii 2005). El valor más elevado del coeficiente de similitud (0.46) se encuentra entre la hojarasca vs. suelo, seguida de la hojarasca vs. musgo (0.2) y por último entre el suelo vs. musgo (0.18 ). Los valores del coeficiente de similitud nos indican que la composición entre los biotopos suelo vs. musgo son los más disímiles entre sí precisamente por compartir un menor número de especies. Algo similar fue encontrado por Cutz-Pool et al. (2008b) al realizar una investigación de los invertebrados en Querétaro.

Conclusión. Se muestra una alta diversidad específica de colémbolos para la zona (26), muy semejantes a los trabajos anteriormente realizados en el estado, tomando en cuenta que sólo fue un muestreo y el número de muestras fue limitado. El número de nuevos registros fue de 14, aumentando el 43% de la fauna colembológica para el estado. Comparando los resultados con los trabajos de Cutz-Pool et al. (2008ª) y de García- Gómez (2009), en donde se encontraron 24 y 86 especies respectivamente, y se realizaron en un bosque subhúmedo en los mismos biotopos a lo largo de un año de muestreo, se puede apreciar que existe potencial en la zona para realizar trabajos relacionados a la diversidad y ecología de colémbolos. Estos datos aun siendo preliminares, pueden mostrarnos una aproximación de la distribución vertical para posteriores estudios sobre la fauna de colémbolos del bosque mesófilo. También se observa que cada biotopo presenta su propia composición de especies y que a mayor distancia se encuentren estos biotopos mayor será la disimilitud en la composición. Esta información aunque sea puntual y preliminar puede tomarse como base para la realización de futuras investigaciones con respecto a la fauna de colémbolos en tipos de bosques similares como lo es el bosque mesófilo.

Agradecimiento. Se agradece a la Biól. Lucia Pastrana por su apoyo en el trabajo de campo, al Dr. José G. Palacios Vargas por la revisión y sus atinadas observaciones al manuscrito. El trabajo de campo fue apoyado por el Proyecto PAPIIT IN104807 a cargo del Dr. Pavel Krasisnikov, del Laboratorio de Edafología “Nicolás Aguilera” de la Facultad de Ciencias, UNAM.

Literatura Citada Al-Khalifa, M. S. & B. M. Bayoumi. 1983. Distribution of soil mites and Collembolans under Pine trees in Riyadh region, Saudi Arabia. Acta Arachnologica, 32: 27-36.

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INFLUENCIA DE LA ESCALA ESPACIAL EN LA RIQUEZA Y ABUNDANCIA DE MACROLEPIDÓPTEROS NOCTURNOS EN UN PAISAJE FRAGMENTADO.

Influence of spatial scale on richness and abundance of macromoths in a fragmented landscape.

Gerardo Santana-Huicochea1, Joan Lluis Pretus-Real2. 1Instituto Tecnológico del Valle de Morelia, Morelia, Michoacán, 58100. 2Universidad de Barcelona, España 08026. [email protected]

Palabras Clave: Características de fragmentación, Proporción de cobertura, selva baja caducifolia.

Introducción Normalmente el efecto de la configuración espacial del hábitat sobre la biodiversidad en un paisaje se evalúa en términos de las propiedades geométricas y la conectividad: Área, Forma, Perímetro, Borde o Distancia euclidiana de los fragmentos que lo componen (ver Fahrig, 2003 y Tscharntke y Brandl, 2004 para una amplia revisión). Sin embargo, la proporción de cobertura vegetal al nivel de paisaje de la que disponen las especies faunísticas se considera también un factor que influye en la riqueza y abundancia de las mismas y ha sido menos evaluado que el primer conjunto de medidas. La biodiversidad aumenta o disminuye de acuerdo a los rasgos biológicos de cada especie y por como éstas reconocen y utilizan la disposición espacial del hábitat y a la interacción que se presenta entre especies ante condiciones de calidad de hábitat o grado de conservación del mismo (Fahrig y Merriam, 1994; With y Crist, 1995; Moilanen y Hanski, 1998; Davies et al., 2001; Tischendorf et al., 2003; Vance et al., 2003). En el caso de los invertebrados, específicamente de los macrolepidópteros nocturnos (MLN), el reconocimiento de la estructura espacial además de la proporción de hábitat disponible, marca un factor importante para colonizar espacios con nuevos recursos y aumentar así sus posibilidades de sobrevivencia. En tanto que el área o forma y hasta cierto punto el grado de conectividad del fragmento para estos organismos puede resultar irrelevante, ante su capacidad de dispersión. Por ello, el presente trabajo evalúa la riqueza y abundancia de MLN en un paisaje de selva baja caducifolia, en dos vertientes: la primera correlacionando ambos atributos de la biodiversidad con propiedades geométricas y de conectividad de los fragmentos como comúnmente se reporta en la literatura (Davies et al., 2001; Summerville y Crist, 2001; Tscharntke et al., 2002; Tischendorf et al., 2003). La segunda vertiente es obtener la proporción de cobertura vegetal a diferentes escalas espaciales y analizar la respuesta de la biodiversidad de MLN ante un espectro de disponibilidad de hábitat. Nuestra hipótesis es que dada su movilidad los macrolepidópteros responden positivamente a diferentes proporciones de hábitat disponible mejor que a las características geométricas de los fragmentos en el paisaje.

Materiales y Método El estudio se realizó en la región norte del estado de Guerrero (coordenadas, en UTM: 2018000 sur y 200000 norte; 425000 oeste y 445000 este) como referencia se ubica la ciudad de Iguala. Predomina la selva baja caducifolia (SBC), con presencia de otras coberturas como matorral, galería, vegetación secundaria y especies perennifolias.

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Para contar con las propiedades geométricas y de aislamiento de los fragmentos, se trabajó con una clasificación supervisada lograda a partir de una imagen satelital Landsat ETM+ de marzo del 2000 (Santana 2006) con una resolución de 25 m por lado por píxel (625 m2). De un total de 16 clases, y para un recorte de la imagen de 500 km2, se extrajo la cobertura de la SBC que ocupa 7.667 km2 en el paisaje, pero representa el 88% de los tipos de cobertura y uso de suelo clasificados para el área de estudio. La imagen ya en formato binario (SBC y matriz) fue analizada en el programa Fragstats 3.3 y se calcularon el número de fragmentos, área de los mismos, forma y aislamiento (MacGarigal y Marks 2002). Para obtener la proporción de SBC a diversas escalas espaciales, se manejo el método descrito por Chust et al. (2003). Brevemente, se definen ventanas consecutivas (llamadas escalas espaciales) sobre el mapa de SBC, centradas en los puntos de muestreo biológico (siempre dentro de un fragmento). Cada escala espacial tiene 3x3, 5x5, 7x7, nxn pixeles, en cada una se calculan los pixeles pertenecientes a la matriz y la proporción de los mismos pertenecientes a la SBC. De los trabajos de Brown y Hutchings (1997) y Schneider (2003) sobre rangos de movimientos en lepidópteros se establecieron 575 m por lado (23x23 pixeles) para determinar la apertura máxima de las escalas espaciales. Los muestreos biológicos fueron los mismos para ambos escenarios de análisis y se realizaron en 25 fragmentos elegidos al azar, cuidando que tuvieran una SBC conservada, áreas no menores a 1000 m2 y ubicados en matrices adyacentes que fueran vegetación secundaria o con actividad agricultural. Así, 15 de los muestreos biológicos se ubicaron en fragmentos adjuntos a matriz agrícola y 10 a matriz secundaria (área Joya de Paintla, A-JP). Los primeros y dada la ubicación espacial de los fragmentos (distanciados entre sí), se dividieron para su análisis en dos áreas: 8 para Iguala (A-I) y 7 para Cocula (A-C). La captura de lepidópteros nocturnos se efectúo con trampas de luz negra de 15 W del 15 de julio al 30 de agosto del 2005. Cada trampa se dejó por 3-4 horas inmediatamente al anochecer, tras ello las cubetas con especímenes eran selladas con un algodón impregnado de acetato de etilo para sacrificarlos. Una vez en el laboratorio fueron identificados hasta especies o morfoespecies y contados. Para tal fin, se usaron claves y reportes de Borror et al. (1981), Beutelspacher y Balcázar (1999), Arnett (2000), página de la Universidad de Montana (www.butterfliesandmoths.org, ingreso de octubre del 2004 a febrero del 2006) y una visita a la colección entomológica del IBUNAM entre otros. A fin de conocer el grado de respuesta por parte de los macrolepidópteros nocturnos hacia las características de los fragmentos (área, forma y aislamiento) y a la proporción de cobertura de SBC a diferentes escalas espaciales (E3, E5, E7, E23), se obtuvo la variabilidad explicada (R2) a través de regresiones simples y múltiples con la riqueza y abundancia como variables dependientes. Asimismo, se realizaron GLM para obtener diferentes modelos con diversas combinaciones entre características de fragmentos y de proporciones de SBC que explicaran el comportamiento de los atributos de la biodiversidad.

Resultados El muestreo comprendió 212 especies y morfoespecies de MLN en los 25 fragmentos analizados. Las regresiones lineares simples y múltiples de riqueza con respecto a los atributos de los fragmentos, no mostraron una variabilidad explicada (R2) de forma significativa, se obtuvo un máximo de 28% en el caso del A-I al incluir las tres variables en el modelo. En el caso de la abundancia sólo con el atributo Forma del fragmento se encontró una R2 de 60.7% (p≤ 0.01). En el caso de las proporciones de SBC, se observó que a mayor escala espacial el porcentaje de

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matriz aumenta con relación a la cobertura de SBC. El A-JP (con matriz de vegetación secundaria) presentó una media de 2.61±1.78 Ha de SBC a través de 11 escalas espaciales (área de 64 Ha), el A-I tuvo una media de 6.25±2.94 Ha y para el A-C fue de 3.31±2.19 Ha. Las dos últimas con matriz agrícola. Las medias por cada escala espacial para cada área mostraron diferencias significativas entre el A-I con respecto a el A-C y el A-JP (t = 2.37, p = 0.03 y t = 3.75, p = 0.001), pero no entre estos dos últimos (t = 0.52, p = 0.6).

Fig. 1. Correlaciones entre la riqueza de especies y abundancia contra la cobertura de SBC a diferentes escalas espaciales.  (A-I),  (A-C),  (A-JP). Los símbolos en blanco indican una correlación positiva (p < 0.5). Para el único caso de la riqueza el valor es marginal (p = 0.062).

A continuación, se evaluó la correlación (r) del comportamiento de la riqueza de especies y la abundancia con respecto a la proporción de SBC en cada escala espacial (Fig. 1). Para la riqueza en el A-I mostraron una correlación de baja a moderada, pero sólo en el caso de la E9 fue significante (5.06 Ha, r = 0.68, p = 0.06), la R2 promedio fue de 13.6% con un valor máximo a la misma E9 de 42.6%. Al mismo tiempo, la r para el A-C y A-JP tuvo valores bajos e incluso algunos negativos a ciertas escalas sugiriendo una influencia de la matriz adyacente sobre la riqueza de especies. El análisis con la abundancia mostró una tendencia similar. El acelerado incremento de r para el A-C es más bien un efecto de la cercanía de vegetación continua que de la cobertura en el área fragmentada. El caso de la abundancia en el A-I se observó una r alta y significativa a partir de 10 Ha, esto puede atribuirse al efecto de algunas especies generalistas, de alta movilidad y mayor tamaño de los fragmentos. Además en esta área la proporción de matriz fue la más baja de la tres analizadas. Por ello, el comportamiento de la r para el A-C y A-JP es negativo con cierta tendencia a un valor cero en la medida que la matriz aumenta su proporción al ir aumentando la escala espacial, por lo que la proporción de la matriz tiene un costo sobre la abundancia. El fenómeno conocido como interspersión (forma espacial en el que se mezclan la cobertura y la matriz) se refleja en este atributo de la diversidad. Por último, se incluyeron en un GLM y sólo para el A-I, todas las variables con mejor poder estadístico, tanto de características de los fragmentos como la proporción de cobertura de SBC a diferentes escalas espaciales, estimado en las regresiones simples ya realizadas. Se hizo para el A-I porque fue el área en que la riqueza de especies y sobretodo la abundancia respondió marginalmente a las escalas espaciales probadas. Para este análisis, el Área de los fragmentos fue omitido por ser redundante con la proporción de las escalas espaciales. Se introdujeron una a una las escalas y se observó que de 11 modelos, los dos mostrados en el cuadro 1 fueron los que obtuvieron una variabilidad explicada alta y significativa.

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Cuadro 1. Modelos con significancia estadística para la riqueza de especies y abundancia en macrolepidópteros nocturnos. El total de modelos probados en GLM fue de 11. Riqueza Abundancia No Modelo R2 p R2 P 50.1143 - 0.0819126* Forma*VMC 1 59.79 0.04 34.89 0.14 +0.602084*E3*E5*E7*E9 50.869-0.0722978*SHAPE*ENN+1.05788E9*E3*E5*E7 2 46.34 0.09 68.45 0.02 *E9*E11*E13*E15*E17*E19*E21*E23

En la figura. 2 se grafican los 11 modelos y se observa que la respuesta de los 11 modelos analizados por GLM, es significativa para la riqueza cuando la proporción de SBC es del 64% para un modelo 4 (primer modelo en el Cuadro 1), de ahí ambos parámetros declinan. En tanto la abundancia logra máximos cercanos a una R2 del 70% y mantiene una asíntota. Esto sugiere que la riqueza de macrolepidópteros reconoce la estructura espacial del paisaje tanto para la cantidad de hábitat como para las características del fragmento, pero hasta un cierto nivel, después de un umbral (64% para el caso de la cobertura) la riqueza de especies declina.

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R Proporciónde SBC (%)

Modelos Fig. 2. Valores de R2 (obtenidos con GLM) para 11 modelos con diferentes combinaciones de Forma, Aislamiento y escalas espaciales de SBC para explicar la riqueza de especies y abundancia en el A-I. El rombo vacío es significativo a una p ≤ 0.05, en tanto que los cuadrados vacíos tienen significancia marginal. La línea punteada corresponde a la Abundancia, la continúa al porcentaje de cobertura.

Discusión y Conclusiones Se demuestra que las características geométricas y de aislamiento de los fragmentos elegidas en un paisaje no tienen suficiente poder estadístico para explicar la riqueza de especies y abundancia de macrolepidópteros nocturnos (MLN). Al abordar el concepto de proporción de la cobertura vegetal a diversas escalas espaciales, de igual forma se encontraron bajas correlaciones sobre todo para la riqueza de especies, pero con alguna respuesta a una escala espacial de 5.06 Ha (E9, Fig. 1). Sin embargo, al explorar modelos que combinan ambos conjuntos de variables (características de fragmentos y escalas espaciales) si se observó un efecto de la configuración espacial del paisaje sobre la biodiversidad, la R2 alcanzó casi el 60% de la variabilidad explicada, más alta que cualquier combinación de ambos conjuntos de variables por separado. Esto demuestra que tratar de explicar la riqueza de especies sólo a través de la visión clásica de la fragmentación, hace que se pierda la relevancia de la configuración espacial del hábitat.

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Es indudable que abordar una visión más integral del paisaje, en términos de características de los fragmentos y proporción de SBC, determina la distribución de algunas especies (p.e. especialistas) a favor de otras más generalistas, efecto que parece ser una observación invariable para los estudios de paisajes con Lepidópteros en general (Tscharntke et al., 2002). Además, la coincidencia entre el punto de inflexión de la proporción de hábitat a una determinada escala espacial y la riqueza de especies (64%, Fig. 2) favorece la hipótesis de la cantidad de hábitat necesaria para mantener la biodiversidad, que es establecida en un 30% (With y Crist, 1995; Fahrig, 2003, Vance et al., 2003), este estudio ha encontrado un 55% de SBC en el A-I. En términos de conservación, en la configuración espacial del hábitat se debe primar un alto porcentaje de hábitat disponible para asegurar un balance entre la riqueza de especies y la abundancia. Pero el paisaje aquí analizado muestra un aumento de matriz (agrícola o vegetación secundaria) a medida que la escala espacial aumenta, este escenario es plenamente aprovechado por especies generalistas, para expandir gradualmente sus poblaciones. Para el paisaje estudiado se debe mantener al menos un 50% de cobertura de SBC dentro de escalas espaciales no mayores de 5 Ha, que parece ser el rango de movimiento de muchas especies de MLN analizadas, sobre todo de aquellas demandantes de ciertas condiciones en el hábitat. Concluimos que derivado del análisis efectuado, las características de los fragmentos explican parcialmente la actividad de los MLN en ciertas actividades de su ciclo biológico, como lo es la ovoposición, pero que la proporción de SBC es un factor más ecológico porque sigue procesos naturales característicos de la fauna con amplia movilidad: búsqueda de recursos alimenticios, refugio, reproducción y competencia por espacio.

Agradecimientos Al personal del Laboratorio de Control Biológico de la Unidad Académica de Ciencias Agropecuarias y Ambientales de la Universidad Autónoma de Guerrero por las facilidades prestadas durante el muestreo y análisis de los datos. Al Dr. Guillem Chust por aportar el programa para el cálculo de las escalas espaciales.

Literatura Citada Arnett, R.H., 2000. American Insects. A handbook of the insects of America North of Mexico. CRC Press, USA. Borror, D.J., D.M. de Long y C.A. Triplehorn, 1981. An Introduction to the Study of Insects. Saunders College Publishing, USA. Brown, S. y W.R. Hutchings, 1997. Disturbance, fragmentation, and the dynamics of diversity in Amazonian forest . In: Laurence W.F. y Bierrogaard R.O. (eds.). Tropical forest remnants; ecology, management and conservation of fragmented communities. Chicago University Press, USA. Beutelspacher B.C. y Balcázar L.M., 1999. Lepidoptera. En: Catálogo de Insectos y Acáros plaga de los cultivos agrícolas de México, Deloya L.C. y Valenzuela G.J. editores, Sociedad Mexicana de Entomología A.C., No. 1:83-98. Chust, G., J.L. Pretus, D. Ducrot, A. Bedós y L. Deharveng. 2003b. Response of Soil Fauna to Landscape Heterogeneity: Determining Optimal Scales for Biodiversity Modeling. Conservation Biology 17:1712-1723.

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Davies, K.F., B.A. Melbourne y C.R. Margules. 2001. Effects of within- and between-patch processes on community dynamics in a fragmentation experiment. Ecology 82(7):1830- 1846. Fahrig, L. y G. Merriam, 1994. Conservation of fragmented populations. Conservation Biology 8:50-59. Fahrig, L. 2003. Effects of Habitat Fragmentation on Biodiversity. Annu. Rev. Ecol.Evol. Syst. 34: 487-515. MacGarigal, K. y B.J. Marks, 2002. Fragstats: spatial pattern analysis program for quantifying landscape structure. Oregon State University. Corvallis. Moilanen, A. y I. Hanski, 1998. Metapopulation dynamics: effect of habitat quality and landscape structure. Ecology 79(7):2503-2515. Schneider, C. 2003. The influence of spatial scale on quantifying insect dispersal: an analysis of butterfly data. Ecological Entomology 28:252-256. Summerville, K.S. y T.O. Crist, 2001. Effects of experimental habitat fragmentation on patch use by butterflies and skippers (Lepidoptera). Ecology 82(5):1360-1370. Tischendorf, L., D.J. Bender y L. Fahrig, 2003. Evaluation of patch isolation metrics in mosaic landscapes for specialists vs. generalists dispersers. Landscape Ecology 18:41-50. Tscharntke, T., I. Steffan-Dewenter, A. Kruess y C. Thies, 2002. Contribution of small habitat fragments to conservation of insect communities of grassland-cropland landscapes. Ecological Applications 12(2):354-363. Tscharntke, T. y R. Brandl, 2004. Plant-Insect Interactions in Fragmented Landscapes. Annu. Rev. of Entomology 49:405-430. Vance, M.D., L. Fahrig y C.H. Flather, 2003. Effect of reproductive rate on minimum habitat requirements of forest-breeding birds. Ecology 84(10):2643-2653. With, K.A. y T.O. Crist, 1995. Critical thresholds in species’ responses to landscape structure. Ecology 76(8):2446-2459. www.butterfliesandmoths.org, ingreso de octubre del 2004 a febrero del 2006

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ABUNDANCIA Y DIVERSIDAD DE INSECTOS TERRESTRES EN SISTEMAS DE MANEJO DE MANGO MANILA (Mangifera Indica L.)

Abundance and diversity of terrestrial insects in manila mango crop under four managing systems

Héctor Cabrera-Mireles1, Félix D. Murillo-Cuevas1, Dora A. Ortega-Zaleta1 y Juan A. Villanueva-Jiménez2. 1INIFAP-Campo Experimental COTAXTLA, Ap. Postal 423. Km 34.5 Carr. Veracruz-Córdoba, Medellín de Bravo, Ver. México. [email protected]. 2Colegio de Postgraduados. Campus Veracruz.

Palabras Clave: Desintegradores. Índices. Riqueza. Morfoespecies. Shannon-Weaver

Introducción La agricultura moderna se basa en el manejo intensivo que incluye aplicación de dosis altas de fertilización que intoxican el medio ambiente y dan como resultado una alteración irreparable de los recursos bióticos. En el estado de Veracruz la intensificación de la agricultura ha afectado negativamente la biodiversidad tropical, se ha perdido la mayor parte de la cubierta forestal y el cultivo de caña de azúcar ha sustituido a la vegetación original, causando efectos nocivos al ambiente (Plan Veracruzano de Desarrollo, 2005-2010). En los agroecosistemas, los artrópodos terrestres juegan un papel clave en los procesos de fragmentación biológica del recurso vegetal, en los ciclos de nutrientes y en la dieta de otros organismos consumidores, particularmente vertebrados (Davis y Philips, 2005; Iannacone et al., 2000; Work et al., 2002). Estudios comparativos de la diversidad y abundancia de artrópodos permiten evaluar la heterogeneidad de paisajes (Pérez-De la Cruz y De la Cruz-Pérez, 2005; Isaia et al., 2006), donde reportan la mayor diversidad y abundancia en los sistemas menos perturbados. La macrofauna edáfica en el cultivo de maíz se ha estudiado ha través de la densidad, distribución espacial y diversidad de artrópodos, registrándose la densidad más baja para agroecosistemas y la mayor diversidad en los primeros estratos (Villalobos et al., 2000). El sistema del mango es uno de los casos más ilustrativos de esta situación ya que se tienen bien establecido un gradiente de intensificación de prácticas agrícolas, donde se tienen huertos tecnificados, en transición, abandonados y sustituidos por caña de azúcar. Por lo anterior el presente trabajo tuvo como objetivo comparar la abundancia y diversidad de insectos de hábitos terrestres en diferentes sistemas de manejo de mango Manila y sustituido por caña de azúcar.

Materiales y Método Esta investigación se llevo a cabo en las localidades los Ídolos municipio de Actopan y Rancho El Pantano municipio de Tierra Blanca, en la zona centro del estado de Veracruz, México, durante el año 2008, durante dos épocas o condiciones ambientales que fueron época de lluvias y época de sequía. En cada localidad se identificaron huertos de mango Manila con diferente sistema de producción (Tecnificado, En Transición, Mínimo Tradicional y Sustituido por Caña de azúcar). La colecta de insectos terrestres caminadores se realizó con el método de trampas de caída, que

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consistieron en una cubeta de 20 L, con tapa, en cuyo interior se colocó otra cubeta de 4 L, con arena húmeda, que sirvió como contenedor para los organismos que caían en la trampa, cuatro tubos de PVC de 3m, con ranuras longitudinales de 1cm, se instalaron a ras de suelo y funcionaron como túneles para que los organismos se dirigieran hacia la trampa. En cada localidad se colocaron dos trampas por cada sistema de producción, las cuales fueron revisadas y se colectaron los organismos capturados cada 15 días durante 60 días, en cada condición ambiental. Los insectos colectados fueron contabilizados como morfoespecies e identificados a nivel de familia. Las variables de respuesta consistieron en los índices ecológicos de abundancia, diversidad y riqueza de insectos. La abundancia se determinó con el número de organismos de cada morfoespecie, la riqueza con el número de morfoespecies y la diversidad con el índice de Shannon-Weaver, por sistema. El diseño experimental consistió en un completamente al azar con 2 repeticiones y cada repetición consistió en una trampa de caída, de donde se contabilizó el acumulado de cuatro fechas de muestreo. Los datos de la variable abundancia se analizaron mediante un diseño estadístico factorial con interacción donde se consideraron tres factores (localidad, sustrato y sistema de manejo) y se aplicó la prueba de Tukey para la comparación de medias con el uso del programa SAS v 9.1.

Resultados En la localidad los Ídolos se colectaron 1995 organismos en total (Cuadro 1), 1971 en la época de sequía y 24 en la época de lluvias.

Cuadro 1. Abundancia de morfoespecies de insectos en los sistemas de manejo de mango Manila durante dos épocas, en la localidad los Ídolos municipio de Actopan, Ver. ÉPOCA DE SEQUIA Morfoespecies S1 S2 S3 S4 % Carabidae sp 2 358 695 446 0 76.05 Carabidae sp 1 10 50 9 2 3.60 Formicidae sp 1 0 0 67 0 3.40 Formicidae sp 9 1 0 62 0 3.20 Carabidae sp 4 9 11 24 1 2.28 Formicidae sp 7 3 34 0 0 1.88 Larva de Lepidoptera sp 1 4 3 13 0 1.01 Otras morfoespecies (39) 60 55 36 18 8.57 Total 445 848 657 21 100 ÉPOCA DE LLUVIAS Morfoespecies S1 S2 S3 S4 % de Coleoptera 2 0 1 0 13.04 Larva de Coleoptera sp 7 0 1 1 0 8.70 Cydnidae sp 1 0 1 0 0 4.35 Carabidae sp 5 0 0 1 0 4.35 Reduviidae sp 1 0 1 0 0 4.35 Larva de Coleoptera sp 1 0 0 1 0 4.35 Larva de Coleoptera sp 2 0 1 0 0 4.35 Scarabaeidae sp 1 1 0 0 0 4.35 Reduviidae sp 4 0 0 1 0 4.35 Otras morfoespecies (11) 2 3 6 1 47.83 Total 5 7 11 1 100 S1= Tecnificado; S2= En Transición; S3 = Mínimo Tradicional; S4 = Sustituido por Caña de azúcar.

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En la época de sequía hubo mayor abundancia y riqueza de insectos que en lluvias en todos los sistemas. La abundancia de organismos entre sistemas fue mayor en el sistema de manejo en transición, seguido del mínimo tradicional para la época de seca y viceversa en lluvias; en sequía se registraron 46 morfoespecies y en lluvias 20 morfoespecies con 11 común. En sequía la morfoespecie más abundante (76.05%) fue un escarabajo perteneciente a la familia Carabidae y en lluvias abundaron pupas y larvas de coleópteros muy posiblemente de esta misma familia.

Cuadro 2. Abundancia de morfoespecies de insectos en los diferentes sistemas de manejo de mango Manila durante dos épocas, en la localidad el Pantano municipio de Tierra Blanca. ÉPOCA DE SECAS Morfoespecies S1 S2 S3 S4 % Formicidae sp 10 0 0 42 0 21.43 Gelastocoridae sp 1 19 4 2 10 17.86 Carabidae sp 15 0 13 0 0 6.63 Formicidae sp 6 1 0 10 0 5.61 Scarabaeidae sp 2 4 6 1 0 5.61 Formicidae sp 7 0 9 0 0 4.59 Formicidae sp 4 0 7 0 1 4.08 Carabidae sp 1 0 1 4 0 2.55 Formicidae sp 5 0 4 0 0 2.04 L. coleoptera sp 9 0 0 4 0 2.04 Otros (38) 5 19 12 18 27.55 Total 29 63 75 29 100.00 ÉPOCA DE LLUVIAS Morfoespecies S1 S2 S3 S4 % Cydnidae sp 1 0 0 0 24 16.22 L. coleoptera sp 1 12 0 0 0 8.11 Formicidae sp 7 2 1 6 2 7.43 Scarabaeidae sp 2 5 1 3 2 7.43 L. coleoptera sp 6 7 0 0 3 6.76 Staphylinidae sp 6 0 0 0 7 4.73 Gryllidae sp 1 3 1 2 0 4.05 Carabidae sp 15 4 0 1 1 4.05 Formicidae sp 8 1 3 0 1 3.38 Cydnidae sp 2 0 5 0 0 3.38 Elateridae sp 2 3 0 0 1 2.70 Carabidae sp 5 3 0 0 1 2.70 Carabidae sp 7 0 0 0 4 2.70 Staphylinidae sp 7 4 0 0 0 2.70 Staphylinidae sp 8 4 0 0 0 2.70 Otros (19) 13 3 4 11 20.95 Total 61 14 16 57 100.00 S1= Tecnificado; S2= En Transición; S3 = Mínimo Tradicional; S4 = Sustituido por Caña de azúcar.

En el rancho El Pantano, se colectaron 344 organismos en total (Cuadro 2), 196 en época de sequía y 148 en época de lluvias. La mayor abundancia fue en los sistemas en transición y mínimo tradicional, con la mayor abundancia de organismos en época de sequía que en la época

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de lluvias. Al considerar los sistemas, el mínimo tradicional fue el de mayor abundancia, seguido por el de transición en sequía; a diferencia de la época de lluvias donde se registró la mayor abundancia en el sistema tecnificado seguido del de caña de azúcar (Cuadro 2). En las dos épocas se registraron 59 morfoespecies, 48 en sequía que fue la de mayor riqueza, 34 en lluvias y 23 morfoespecies comunes. La morfoespecie que resultó más abundante, 21.43 %, fue una hormiga (Formicidae), seguida de una chinche Gelastocoridae con 17.86 % en época sequía y en lluvias una especie de chinche Cydnidae con el 16.22 % de abundancia. En el análisis estadístico de la abundancia de insectos (Cuadro 3), los factores localidad y época presentaron diferencias significativas, a diferencia del factor sistema de manejo. Por otro lado, Estadísticamente el valor más alto de abundancia de morfoespecies de insectos (Tabla 4) correspondió a la localidad Los Ídolos y la época de mayor abundancia fue la de sequía.

Cuadro 3. Significancia estadística de la abundancia de morfoespecies de insectos. Factores df F P Localidad 1 7.63 0.0067 Época 1 27.51 0.0001 Sistema 3 2.03 0.1137 Localidad × Época 1 18.78 0.0001 Localidad × Época × Sistema 15 2.05 0.0399

Cuadro 4. Prueba de medias de la variable abundancia para el factores localidad y época. Localidad Época Los Ídolos 31.6 a Sequía 34.3 a El Pantano 5.5 b Lluvia 2.7 b CV 91. 7%

En la interacción localidad × época, la mayor abundancia de insectos se registró en los Ídolos-época de seca, siendo diferente estadísticamente a las otras interacciones (Tabla 5), lo que indicó que las lluvias no favorecieron a los insectos en el caso de la localidad los Ídolos, y en el caso de la localidad el Pantano aparentemente no hubo un efecto de la época sobre la abundancia de los insectos. Los valores más altos de abundancia de insectos en la interacción localidad × época × sistema, se registraron en Los ídolos-sequía-en transición y mínimo tradicional, que fueron estadísticamente diferentes a las interacciones con caña de azúcar (Tabla 5), de tal manera que el sistema que tuvo un efecto más marcado sobre las comunidades de insecto fue el de caña de azúcar. En cuanto al índice ecológico de diversidad, en Los Ídolos en la época de sequía los sistemas mínimo tradicional y sustituido por caña tuvieron la mayor diversidad de insectos terrestres (Cuadro 6); en El Pantano el sistema en transición y el sustituido por caña; en lluvias el mínimo tradicional en Ídolos y tecnificado en El Pantano. En cuanto al índice de riqueza de insectos, el sistema en transición registró los valores más altos en sequía, en las dos localidades y en lluvias nuevamente el mismo sistema en los Ídolos, y en el Pantano el tecnificado.

Discusión y Conclusiones Los insectos abundaron en los sistemas menos tecnificados, como son el de transición y mínimo tradicional que favorecieron a ciertas morfoespecies pertenecientes a las familias Carabidae, Formicidae, Gelastocoridae, Cydnidae y Scarabaeidae, que son depredadores y

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desintegradores de materia viva y proporcionan un servicio ecológico al suelo en estos sistemas (Gardiner et al., 2003). Las diferencias significativas en las interacciones localidad × época indicaron que existió un efecto de los sistemas de manejo, que favorecieron o perjudicaron a las comunidades de insectos terrestres.

Cuadro 5. Prueba de medias de la variable abundancia para las interacciones Localidad × Época y Localidad × Época × Sistema. Interacción Interacción Los Ídolos-sequía 62.3 a Ídolos-sequía-en transición 106.0 a El Pantano-sequía 6.4 b Ídolos-sequía-mínimo tradicional 82.9 a El Pantano-lluvia 4.6 b Ídolos-sequía-tecnificado 56.9 a b Los Ídolos-lluvia 0.8 b El Pantano-sequía-en transición 10.9 a b El Pantano-sequía-mínimo tradicional 7.9 a b El Pantano-lluvia-tecnificado 7.6 a b El Pantano-lluvia-sustituido por caña 7.1 Ídolos-sequía-sustituido por caña 3.8 El Pantano-sequía-tecnificado 3.6 El Pantano-sequía-sustituido por caña 3.6 El Pantano-lluvia-mínimo tradicional 2.0 El Pantano-sequía-en transición 1.8 Ídolos-lluvias-mínimo tradicional 1.5 Ídolos-lluvias-tecnificado 1.0 Ídolos-lluvias-en transición 0.9 Ídolos-lluvias-sustituido por caña 0.0 C. V 91. 6%

Cuadro 6. Índice de diversidad y riqueza de insectos terrestres en cuatro sistemas de manejo de producción en mango Manila en dos épocas del año en Los ídolos, Actopan y El Pantano, Tierra Blanca, Ver. Indicador ecológico SEQUIA LLUVIAS LOS IDOLOS S1 S2 S3 S4 S1 S2 S3 S4 Diversidad 1.1 0.9 1.3 2.0 1.3 1.9 2.4 0.0 Riqueza 25.0 25.0 18.0 10.0 4.0 7.0 11.0 1.0 EL PANTANO Diversidad 1.2 2.6 1.8 2.4 2.8 1.7 1.9 2.2 Riqueza 8.0 22 18.0 16.0 22.0 7.0 6.0 19.0 S1= Tecnificado; S2= En Transición; S3 = Mínimo Tradicional; S4 = Sustituido por Caña de azúcar.

En el caso de Los ídolos se registró la mayor abundancia en época de seca, donde hubo un continuo suministro de humedad, vía irrigación, lo que favoreció a los insectos, a diferencia de El Pantano donde las condiciones ambientales fueron más extremosas (temperatura y humedad) no tan favorables para los insectos. Así mismo se hizo evidente el efecto negativo de las lluvias, como regulador natural de poblaciones de insectos. Al comparar las interacciones en donde se incluyeron los sistemas, la mayor abundancia se registró en los sistemas menos tecnificados como fueron en transición y mínimo tradicional, esto se hizo más evidente en la época seca, donde hubo más insectos. Las interacciones con el sistema sustituido por caña de azúcar dio significancia estadística al compararlo con otras interacciones, este sistema fue el que afectó más

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a la abundancia de insectos, lo que hizo evidente que este sistema es de los más perturbados en comparación a los otros evaluados. La mayor diversidad y riqueza de morfoespecies fue registrada en diferentes sistemas de acuerdo a la localidad y época estacional, sin embargo en Los Ídolos el sistema mínimo tradicional, que fue considerado como de los menos perturbados, destacó en sequía y lluvias, aunque en el primero se registró en caña la más alta diversidad, sin embargo en lluvias, cuando las condiciones no fueron tan favorables para los insectos, en caña no hubo diversidad. En El Pantano la situación fue diferente, por que se registraron los valores más altos en el sistema tecnificado y en transición. La abundancia de insectos terrestres en sistemas de manejo de producción de mango Manila estuvo dada por la combinación de la localidad, la época estacional y los niveles de tecnificación en los sistemas, se registró la mayor abundancia en los sistemas menos perturbados, como el de transición y el mínimo tradicional. La diversidad y riqueza fue favorecida o resguardada mejor en sistemas que estuvieron menos perturbados y tuvieron las condiciones necesarias o heterogéneas para mantener la diversidad a pesar de cambios en las condiciones climáticas.

Agradecimientos. Se contó con recursos parciales de INIFAP y del “Fondo Mixto CONACYT-Gobierno del Estado de Veracruz de Ignacio de la Llave” convocatoria 2006-01, clave: 000000000037590.

Literatura Citada Davis A., L. V. y T.K. Philips. 2005. Effect of deforestation on a Southwest Ghana dung beetle assemblage (Coleoptera: Scarabaeidae) at the periphery of Ankasa Conservation Area. Environ. Entomol. 34(5): 1081 – 1088. Gardiner, M. M.; J, D. Barbour y I. J. B. Johnson. 2003. Arthropod diversity and abundance on feral and cultivated Humulus lupulus (Urticales: Cannabaceae) in Idaho. Environ. Entomol. 32(3):564-574. Iannacone J., M. Alayo y J. Sánchez 2000. Biodiversidad de la artropofauna del bosque Zárate, Lima-Perú, empleando tres técnicas de censo. Wiñay Yachay (Perú). 4: 27-46. Isaía, M.; F. Bona y G. Badino. 2006. Influence of landscape diversity and agricultural practices on spider assemblage in Italian vineyards of Langa Astigiana (Northwest Italy). Environ. Entomol. 35(2): 297-307. Plan Veracruzano de Desarrollo. 2005-2010. Medio ambiente. Capítulo VII. Gobierno del Estado de Veracruz. Pp. 95-102. Pérez-de la Cruz, M. y A. de la Cruz-Pérez. 2005. Diversidad de Terididos (Araneae: Theridiidae) en cuatro asociaciones florísticas, en el ejido “Las Delicias” en Teapa, sureste de México. Universidad y Ciencia. 21(41): 41-44. Villalobos, F. J.; R. O. Pulido; C. Moreno; N. P. H. Pavón; H. T. Hernández; J. Bello y S. Montiel. 2000. Patrones de la macrofauna edáfica en un cultivo de Zea maiz durante la fase postcosecha en “La Mancha”, Veracruz, México. Acta Zool. Mex. (n. s.) 80: 167-183. Work T.T.; C. M Buddle.; L. M. Korinus y Spence J. R. 2002. Pitfall trap size and capture of three taxa of litter-Dwelling arthropods: Implications for biodiversity studies. Environ Entomol. 31: 438-448.

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ABUNDANCIA Y DIVERSIDAD DE COLLEMBOLA Y ORIBATIDA EN SISTEMAS DE MANEJO DE MANGO MANILA (Mangifera Indica L.)

Abundance and diversity of collembola and oribatida in manila mango crop under four managing systems

Félix D. Murillo-Cuevas1, Héctor Cabrera-Mireles1, Dora A. Ortega-Zaleta1 y Juan A. Villanueva-Jiménez2. 1INIFAP-Campo Experimental COTAXTLA, Ap. Postal 423. Km 34.5 Carr. Veracruz-Córdoba, Medellín de Bravo, Ver. México. [email protected] 2Colegio de Postgraduados. Campus Veracruz.

Palabras Clave: Desintegradores. Índices. Riqueza. Morfoespecies. Shannon-Weaver

Introducción La agricultura moderna enfrenta una crisis ambiental debido al uso de prácticas agrícolas cada vez más intensivas y de altos insumos; un ejemplo de esto ocurre en el estado de Veracruz, que desde hace más de cincuenta años ha ido perdiendo la capacidad productiva conjuntamente con la biodiversidad, debido a que los sistemas de explotación agrícola cada vez son más intensivos (Plan Veracruzano de Desarrollo, 2005-2010). La simplificación biológica provocada por la alteración de las poblaciones de microartrópodos a causa de niveles de tecnificación de los sistemas de producción en la agricultura generan una pérdida en los servicios naturales que proporcionan estos organismos (Altieri, 1994). La heterogeneidad de paisajes y prácticas agrícolas tienen un efecto sobre las poblaciones de artrópodos, siendo los sistemas menos perturbados los de mayor diversidad y abundancia (Iannacone et al., 2000; Hines y Hendrix, 2005; Pérez De la Cruz, 2005; Isaia et al., 2006). Se han hecho estudios de comunidades de microartrópodos específicos para comparar sistemas de manejo agrícolas, donde resaltan el efecto de factores biológico y físico ambiental sobre la diversidad y abundancia de los organismos (Bitzer et al., 2005; Winchester et al., 2008). El cultivo de mango Manila en Veracruz es sometido a un manejo que va de lo mínimo tradicional hasta lo más tecnificado (manejo intensivo de prácticas agronómicas con abundante uso de plaguicidas), así mismo este cultivo, que cuenta con plantaciones de más de 60 años de edad, está siendo sustituido por el cultivo de caña de azúcar, las cuales también involucra uso intensivo de prácticas agronómicas. El impacto de la aplicación de tecnología puede ser negativo en las poblaciones de microorganismos desintegradores donde sobresalen los Collembola y Oribatida, microorganismos que enriquecen el suelo a través de la humificación (Laakso et al. 2000) y contribuyen a la formación de poros en el suelo al construir galerías en él y, como consecuencia, aceleran el proceso de reciclaje de los nutrimentos y forman con sus excretas la microestructura del suelo (Beare et al. 1995). De acuerdo a lo anterior el presente trabajo tuvo como objetivo comparar la abundancia y diversidad de Collembola y Oribatida relacionados a suelo y hojarasca en diferentes sistemas de manejo de mango Manila y sustituido por caña de azúcar.

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Materiales y Método Esta investigación se llevo a cabo en las localidades los Ídolos municipio de Actopan y Rancho El Pantano municipio de Tierra Blanca, en la zona centro del estado de Veracruz, México, durante el año 2008. Las muestras microartrópodos se colectaron del suelo y hojarasca de mango Manila, en los sistemas de producción Tecnificado, En Transición, Mínimo Tradicional y Sustituido por caña de azúcar. Al inicio del mes de abril de 2008, se tomaron muestras de un litro de suelo y tres de hojarasca, en dos ocasiones en un periodo de tres meses, dos por cada sustrato y en cinco puntos de la unidad de muestreo para la obtención de una mezcla compuesta de cada sustrato por sistema de producción; en total fueron ocho muestras de suelo y seis de hojarasca por sitio de estudio. Las muestras se procesaron en embudos de Berless-Tullgreen sometidas a una intensidad de calor de 60 W. con una duración de 30 h y los organismos obtenidos fueron separados para identificar y cuantificar a los grupos Oribatida y Collembola por muestra, se separaron en morfoespecies; los Collembola fueron identificados a nivel de familia. Las variables de respuesta fueron la abundancia, diversidad y riqueza de ácaros oribatidos e insectos colembolos en dos sustratos que fueron suelo y hojarasca. El número de organismos se utilizó para determinar la abundancia de cada morfoespecie, la riqueza y la diversidad por sistema de producción se calcularon con el índice de Shannon-Weaver, en cada una de las dos localidades. El diseño experimental consistió en un completamente al azar con 2 repeticiones y cada repetición consistió en una muestra de suelo u hojarasca, del acumulado de cuatro fechas de muestreo. Los datos de la variable abundancia se analizaron mediante un diseño estadístico factorial con interacción donde se consideraron tres factores (localidad, sustrato y sistema de manejo) y se aplicó la prueba de Tukey para la comparación de medias con el uso del programa SAS v 9.1.

Resultados En la localidad los Ídolos se colectaron 255 organismos, 168 en el sustrato suelo y 87 en hojarasca. La mayor abundancia entre sistemas (Cuadro 1), se registró en el sistema de manejo en transición, seguido del mínimo tradicional para el sustrato suelo, los sistemas más tecnificados fueron los de menor abundancia, sin embargo, en la hojarasca fue lo contrario, se registraron más organismos en el sistema más tecnificado. En el suelo, que fue el de mayor riqueza, se registraron cinco morfoespecies, tres oribatidos y dos colembolas (Entomobrydae e Isotomidae), y en hojarasca fueron 4 morfoespecies, tres oribatida y un colembola (Entomobrydae), que coincidieron con las de suelo. La morfoespecie que resulto más abundante fue un collembolo perteneciente a la familia Entomobrydae con el 50.6 y 54.0 % en suelo y hojarasca respectivamente, seguido por tres morfoespecies de ácaros oribatidos. En la localidad el Pantano se colectaron 532 organismos, 259 en el suelo y 273 en hojarasca. En abundancia entre sistemas (Cuadro 2), en suelo se registraron 11 morfoespecies, cinco de Oribatida y seis de Collembola, la mayor cantidad de organismos en el sistema tecnificado, seguido del mínimo tradicional y con menor abundancia la caña de azúcar. En hojarasca hubo siete morfoespecies, tres de Oribatida y cuatro de Collembola la mayor abundancia estuvo en el sistema mínimo tradicional; en ambos sustratos coincidieron siete morfoespecies. La morfoespecie que resulto más abundante fue un el Oribatida sp1, con 46.7 y

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77.3 % de organismos en suelo y hojarasca respectivamente, seguido de un collembolo de la familia Isotomidae.

Cuadro 1. Abundancia de morfoespecies de Oribatida y Collembola en suelo y hojarasca en sistemas de manejo de mango Manila en Los Ídolos, Actopan, Ver. SUELO Morfoespecies S1 S2 S3 S4 % Entomobrydae 3 36 38 8 50.6 Oribatida sp 1 6 34 9 0 29.2 Oribatida sp 3 0 22 0 0 13.1 Oribatida sp 5 1 0 8 0 5.4 Isotomidae 0 0 0 3 1.8 Total 10 92 55 11 100.0 HOJARASCA Morfoespecies S1 S2 S3 % Entomobrydae 21 8 18 54.0 Oribatida sp 5 11 10 0 24.1 Oribatida sp 1 9 9 0 20.7 Oribatida sp 3 1 0 0 1.1 Total 42 27 18 100.0 S1= Tecnificado; S2= En Transición; S3 = Mínimo Tradicional; S4 = Sustituido por Caña de azúcar.

Cuadro 2. Abundancia de morfoespecies de Collembola y Oribatida en sistemas de manejo de mango Manila en dos sustratos, en la localidad El Pantano, Tierra Blanca. SUELO Morfoespecies S1 S2 S3 S4 % Oribatida sp 1 65 23 31 2 46.7 Isotomidae 26 1 28 0 21.2 Entomobrydae 12 20 9 5 17.8 Sminthuridae sp 1 8 0 3 0 4.2 Onychiuridae 2 3 4 0 3.5 Oribatida sp 3 0 1 4 0 1.9 Oribatida sp 4 0 1 4 0 1.9 Oribatida sp 2 2 0 0 0 0.8 Oribatida sp 5 1 1 0 0 0.8 Tomoceridae sp 1 1 1 0 0 0.8 Sminthuridae sp 2 0 0 1 0 0.4 Total 117 51 84 7 100.0 HOJARASCA Morfoespecies S1 S2 S3 % Oribatida sp 1 76 38 97 77.3 Isotomidae 2 4 15 7.7 Entomobrydae 3 2 14 7.0 Oribatida sp 5 0 0 19 7.0 Oribatida sp 2 0 1 0 0.4 Onychiuridae 1 0 0 0.4 Sminthuridae sp 1 0 1 0 0.4 82 46 145 100.0 S1= Tecnificado; S2= En Transición; S3 = Mínimo Tradicional; S4 = Sustituido por Caña de azúcar.

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En el análisis estadístico de la abundancia de oribatidos y collembolos (Cuadro 3), solo el factor sustrato y la interacción localidad × sustrato resultaron con diferencias significativas; la localidad y el sistema de manejo por si solos e interaccionando entre si no resultaron con significancia estadística.

Cuadro 3. Significancia de la abundancia de morfoespecies de Collembola y Oribatida. Factores df F P Localidad 1 1.11 0.2940 Sustrato 1 3.38 0.0688 Sistema 3 0.61 0.6079 Localidad × Sustrato 1 4.35 0.0395 Localidad × Sustrato × Sistema 7 1.16 0.3314

Estadísticamente el sustrato con la mayor abundancia de oribatidos y collembolos fue el suelo (Tabla 4), lo que indicó que estos organismos estuvieron más relacionados a la descomposición de la materia orgánica ya incorporada al suelo, y que el suelo es un hábitat más estable y favorable para estos organismos en comparación a la hojarasca en descomposición. Al comparar las interacciones localidad × sustrato en la localidad El Pantano- hojarasca fue estadísticamente diferente a la localidad los Ídolos- hojarasca (Cuadro 4), indicando que hubo un efecto importante de la región de estudio en relación al sustrato que afectó a la abundancia de los oribatidos y collembolos.

Cuadro 4. Prueba de medias de la variable abundancia para el factor Sustrato y la interacciones Localidad × Sustrato. Sustrato Abundancia Interacción Abundancia Suelo 9.7 a El Pantano, hojarasca 12.9 a Hojarasca 5.7 b Los Ídolos, suelo 6.2 ab El Pantano, suelo 5.5 ab Los Ídolos, hojarasca 4.8 b C. V 24.5475

La diversidad y riqueza de los sistemas de producción (Cuadro 5) observada indicó que la mayor diversidad estuvo en el suelo, en el sistema de transición, en Los Ídolos y el sistema mínimo tradicional en El Pantano; en el sustrato hojarasca la mayor diversidad se registró en el sistema tecnificado en Los Ídolos y sistema mínimo tradicional en El Pantano. El sistema que tuvo menor riqueza en suelo fue el sustituido por caña de azúcar y en hojarasca fue el sistema mínimo tradicional en la localidad Los Ídolos.

Discusión y Conclusiones La abundancia de oribatidos y collembolos en los sistemas de producción de mango Manila estuvo dada por la combinación de las localidades y los sustratos; los niveles de tecnificación en los sistemas de manejo de mango Manila aparentemente no tuvieron un efecto sobre la abundancia de los organismos. Sin embargo, en el sustrato suelo, la menor abundancia de los organismos se presentó en el sistema caña de azúcar, por lo que fue evidente el efecto negativo del manejo de este cultivo sobre las poblaciones de ácaros oribatidos e insectos

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colembolos, los cuales son desintegradores de materia orgánica y proporcionan servicios ecológicos al suelo (Gardiner et al., 2003).

Cuadro 5. Índice de diversidad y riqueza para Collembola y Oribatida en sistemas de manejo de producción en mango Manila en Los ídolos, Actopan y El Pantano, Tierra Blanca. LOS IDOLOS SUELO HOJARASCA Indicador ecológico S1 S2 S3 S4 S1 S2 S3 Diversidad 0.9 1.1 0.8 0.6 1.1 1.1 0.0 Riqueza 3.0 3.0 3.0 2.0 4.0 3.0 1.0 EL PANTANO Diversidad 1.3 1.3 1.6 0.6 0.3 0.7 1.0 Riqueza 8.0 8.0 8.0 2.0 4.0 5.0 4.0 S1= Tecnificado; S2= En Transición; S3 = Mínimo Tradicional; S4 = Sustituido por Caña de azúcar.

En el caso del sistema de manejo tecnificado, aparentemente aún no tuvo un efecto desfavorable para las poblaciones de estos organismos, incluso resultó con una abundancia mayor, en algunos casos, en comparación al sistema mínimo tradicional que es el menos tecnificado. Sin embargo la menor cantidad de organismos en el sistema mínimo tradicional, puede deberse a las condicionas de poca luz, debido a las copas de los árboles y por consiguiente una nula vegetación aledaña, que puede favorecer a otras Clases y Familias de ácaros e insectos, principalmente depredadores que pudieran estar afectando a las poblaciones de oribatidos y collembolos estudiados en este caso. En el sustrato hojarasca la abundancia fue muy contrastante, en Los Ídolos hubo mas organismos en el sistema más tecnificado y en el Pantano en el menos tecnificado, en los Ídolos hubo un continuo suministro de humedad durante todo el año, lo que favoreció a los organismos a pesar del sistema de manejo agrícola a los que estuvieron sometidos, a diferencia de El Pantano donde las condiciones fueron más extremosas (temperatura y humedad) y no tan favorables para los oribatidos y colembolos, los cuales abundaron más donde los sistemas de manejo agrícola no les afectó tanto. Muy probablemente en Los Ídolos el sistema tecnificado aún no tiene efecto negativo sobre las poblaciones de oribatidos y collembolos relacionados a la hojarasca, los cuales fueron beneficiados por las condiciones de humedad favorables, en contraste a las condiciones de la localidad El Pantano, donde el sistema menos tecnificado favoreció y resguardó la abundancia de los oribatidos y colembolos relacionados a la hojarasca a pesar de las condiciones climáticas extremosas. La mayor diversidad de morfoespecies de Oribatida y Familias de Collembola en suelo fueron registrados en los sistemas menos tecnificados como fueron el de transición y el mínimo tradicional. El sistema sustituido por caña de azúcar fue el de menor diversidad y riqueza, lo que indicó que fue un sistema muy perturbado. En hojarasca la diversidad fue muy similar al caso de la abundancia, en Los Ídolos el más tecnificado tuvo la mayor diversidad y en El Pantano fue lo contrario, de tal manera la diversidad y riqueza fue favorecida o resguardada mejor en sistemas que estuvieron menos perturbados y tuvieron las condiciones necesarias para mantener la diversidad y riqueza a pesar de las condiciones de humedad y temperatura. La abundancia de morfoespecies de Oribatida y Familias de Collembola en sistemas de manejo de producción de mango Manila estuvo dada por la combinación de la localidad y el sustrato de estudio. Aparentemente aun no existe un efecto significativo de los niveles de tecnificación en los sistemas de manejo de mango sobre la abundancia de los organismos, muy

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probablemente debido a que solo se esta analizando el comportamiento de la abundancia de estos organismos en un espacio de tiempo muy corto, que abarca únicamente ciertas condiciones de una época y tiempo determinado, por lo que es necesario ampliar el estudio por lo menos a las épocas climáticas más marcadas del año, como son fríos, secas y lluvias, que en interacción con los sistemas de manejo agrícolas pueden tener un efecto significativo en las poblaciones de insectos y ácaros asociados al suelo y hojarasca. En el sistema sustituido por caña de azúcar se registró la menor abundancia, diversidad y riqueza de morfoespecies de Oribatida y Collembola, lo que indicó que es el sistema más perturbado y que tiene un efecto negativo sobre las poblaciones de estos organismos, así mismo no resguardar y perjudica a las comunidades de ácaros e insectos asociados a la fertilidad del suelo. La diversidad y riqueza fue favorecida o resguardada mejor en sistemas que estuvieron menos perturbados a pesar de las condiciones ambientales.

Agradecimientos. Se contó con recursos parciales de INIFAP y del proyecto “DIVERSIDAD BIOLOGICA EN MANGO MANILA; IMPACTO AMBIENTAL DE NIVELES DE RECONVERSION PRODUCTIVA EN VERACRUZ.” Clave: 000000000037590, con financiamiento del “Fondo Mixto CONACYT-Gobierno del Estado de Veracruz de Ignacio de la Llave” de la convocatoria 2006-01.

Literatura Citada Altieri, M. A. 1994. Biodiversity and pest management in agroecosystems. Haworth Press, New York. Beare, H., C. Coleman, A. Crossley, F. Hendrix and P. Odum.1995. A hierarchical approach to evaluating the significance of soil biodiversity to biogeochemical cycling. Plant and Soil 170: 5-22. Bitzer, J. R.; M. R. Rice; C. D. Pilcher; C. L. Pilcher y W. K. F. Lam. 2005. Biodiversity and community structure of epedaphic and euedaphic springtails (Collembola) in transgenic rootworm Bt corn. Environ. Entomol. 34(5): 1346-1376. Gardiner, M. M.; J, D. Barbour y I. J. B. Johnson. 2003. Arthropod diversity and abundance on feral and cultivated Humulus lupulus (Urticales: Cannabaceae) in Idaho. Environ. Entomol. 32(3):564-574. Hines, H. M. and S. T. Hendrix. 2005. Bumble bee (Hymenoptera: Apidae) diversity and abundance in Tallgrass Prairie Patches: Effects of local and landscape floral resources. Environ. Entomol. 34(6): 1477-1484. Iannacone J., M. Alayo y J. Sánchez 2000. Biodiversidad de la artropofauna del bosque Zárate, Lima- Perú, empleando tres técnicas de censo. Wiñay Yachay (Perú). 4: 27-46. Isaia, M.; F. Bona y G. Badino. 2006. Influence of landscape diversity and agricultural practices on spider assemblage in Italian vineyards of Langa Astigiana (Northwest Italy). Environ. Entomol. 35(2): 297-307. Laakso, J. H. Setella y A. Palojarvi. 2000. Influence of decomposer food structure and nitrogen availability on plat growth. Plant and Soil 225(1-2): 153- 165. Pérez-de la Cruz, M.; A. de la Cruz-Pérez. 2005. Diversidad de Teridiidos (Araneae: Theridiidae) en cuatro asociaciones florísticas, en el ejido “Las Delicias” en Teapa, sureste de México. Universidad y Ciencia. 21(41): 41-44. Plan Veracruzano de Desarrollo. 2005-2010. Medio ambiente. Capítulo VII. Gobierno del Estado de Veracruz. Pp. 95-102. Winchester, N. N.; Z. Lindo y V. M. Behan-Pelletier. 2008. Oribatid mite communities in the canopy of montane Abis amabilis and Tsuga heterophylla trees on Vancouver Island, British Columbia. Environ. Entomol. 37(2): 464-471.

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ESTUDIO DE LA CALIDAD DEL AGUA MEDIANTE INSECTOS ACUÁTICOS EN EL RÍO SALINAS, GENERAL ZUAZUA, NUEVO LEÓN; 10 AÑOS DESPUES.

Study of water quality throughout aquatic insects in the Rio Salinas, General. Zuazua, Nuevo Leon;10 years after.

Ingrid Carolina Compeán-Ortiz, Ariadna Rodriguez-Castro, Humberto Quiroz-Martinez. Apdo. Postal 105-F, Laboratorio de Entomología, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, San Nicolás de los Garza, N. L., México, 66450. Correo electrónico [email protected].

Palabras Clave: Entomología, Insectos acuáticos, Río Salinas.

Introducción Los métodos para evaluar la calidad del agua durante muchos años se han basado principalmente en análisis fisicoquímicos y bacteriológicos, validos bajo ciertas circunstancias pero con la desventaja de que estos datos manifiestan las condiciones que existen solo en el momento en que es tomada la muestra (Resh et al. 1996); sin embargo, un método que consiste en el uso de organismos que reflejan el impacto ecológico provocado por las descargas de aguas residuales es el método biológico o biomonitoreo; el cual ha sido considerado como un componente dentro del conocimiento integral de la contaminación del agua. Los insectos son frecuentemente usados como indicadores de calidad de agua debido a su sensibilidad ya que su distribución, abundancia y diversidad se ve afectada por los disturbios del medio, además presentan ciertas características favorables como: 1) Solidez taxonómica y fácil reconocimiento de los organismos, 2) Distribución cosmopolita que permite estudios comparativos a escala regional, nacional e internacional, 3) Abundancia numérica que permite la facilidad de colecta, 4) Baja variabilidad genética y ecológica, 5) Tamaño que facilita su colecta y clasificación, 6) Movilidad ilimitada y ciclo de vida corto, 7) Características ecológicas bien conocidas y 8) Facilidad para su uso en estudios de laboratorio (Merritt et al. 2008). La diversidad biológica debe ser conservada debido a sus valores ecológicos, científicos, estéticos, económicos, y educativos (Heliövaara, 1993). Además con el estudio de la diversidad y abundancia de insectos acuáticos es posible determinar las especies que sean un factor de riesgo para la salud humana. La correcta identificación nos dará pauta para conocer las condiciones donde se desarrollen especies que son transmisoras de enfermedades. Se desarrollo este estudio comparativo de los registros entomológicos del Río Salinas para medir el impacto que han causado las descargas de aguas residuales y domesticas que nos refleje la calidad del agua en función de la presencia y densidad de insectos acuáticos, con el fin de contribuir a la aplicación de modelos biológicos para determinar el estado de salud del sistema; cuyo análisis funcional nos permitirá determinar aquellas especies bioindicadoras y que pudieran ser factores de riesgo para la comunidad, elaborando programas preventivos de combate de plagas y/o insectos vectores de enfermedades. La originalidad del presente estudio radica en la aplicación de insectos como organismos indicadores de la calidad del agua para el Río Salinas, sitio de donde se han desarrollado pocos trabajos encaminados a la biodiversidad de organismos en este ambiente, que van desde los

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aspectos taxonómicos hasta la dinámica poblacional de especies sensibles y/o tolerantes a contaminantes. El objetivo de la investigación es evaluar la calidad de agua del Río Salinas en el Municipio de General Zuazua, Nuevo León, México en base a la diversidad y riqueza de insectos acuáticos y a la vez realizar una comparación con un estudio realizado hace 10 años en la misma localidad.

Materiales y Método El área de estudio fue una sección del Río Salinas localizado en el municipio de General Zuazua, Nuevo León; iniciando en la cabecera municipal la cual está situada entre los 25°53´53´´ latitud norte, con 100°06´16´´ de longitud oeste y 25°53´39´´ de latitud norte, con 100°06´11´´ de longitud oeste; estableciendo cuatro estaciones de muestreo cada 100 metros río abajo a partir del puente que une a la cabecera municipal con el municipio vecino de Ciénega de Flores, coincidiendo con los puntos de muestreo del trabajo realizado hace 10 años por Ramírez-Freire (2000). Los muestreos se realizaron una vez al mes desde septiembre de 2008 hasta el mes de marzo del 2009, las muestras fueron tomadas mediante una red bentónica en una superficie de 1m2; la cual fue introducida hasta el fondo del río con la abertura del cono en contra de la corriente del agua, moviendo el sustrato de tal manera que los insectos quedaran dentro de la red; esta actividad se realizó tres veces, es decir 3m2 para cada estación, siendo consideradas como repeticiones, las muestras tomadas fueron colocadas en bolsas Whirl-Pak, posteriormente se añadió alcohol etílico 96% como agente letal y preservador, cada una de ellas fueron etiquetadas con fecha, localidad y número de muestra. Una vez en el laboratorio se realizo el tamizaje y separación agrupando los ejemplares afines en cajas Sorting y posteriormente en viales con alcohol etílico 96%. Los ejemplares obtenidos fueron identificados con el apoyo de un microscopio estereoscopio colocando los ejemplares en cajas petri con la ayuda de pinzas y agujas de disección; las claves taxonómicas utilizadas fueron de Lehmkuhl (1974), Slater y Baranowski, (1978), Arnett et al. (1980), Novelo-Gutiérrez (1997 a y b), MaCafferty et al. (1997), Triplehorn y Johnson (2005), Merritt et al. (2008).

Resultados y Discusión Ante la creciente preocupación que la contaminación ambiental ha despertado en todo el mundo una serie de proyectos de investigación han sido desarrollados para determinar los efectos de los contaminantes o llamados también estudios de impacto ambiental. Debido a diferentes factores no debemos generalizar el uso de bioindicadores ya que no son del todo aplicables para amplias regiones, sin embargo es posible determinar indicadores locales que provean datos para interpretar un fenómeno de contaminación en determinada área la cual servirá de referencia. La zona de estudio se caracterizo hace 10 años por la presencia de un flujo constante de agua transparente donde se observaba en el fondo las lajas que formaban el sustrato, la vegetación acuática era escasa, con excepción solo de los remansos que se localizaban en algunas de las orillas del río. En la actualidad el agua se presenta con un alto grado de turbidez y una velocidad de la corriente reducida, el fondo es cenagoso sin alcanzarse a apreciar el fondo del sistema acuático, presentándose además una cobertura abundante de algas filamentosas en la superficie.

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Indudablemente que la actividad antropogénica aunada a la ampliación de la mancha urbana han afectado la diversidad y abundancia de los insectos acuáticos en la cabecera municipal de Zuazua Nuevo León; con el registro del estudio realizado por Ramírez-Freire (2000) podemos hacer una comparación de las condiciones del río Salinas con el tiempo actual. Muchos de los insectos colectados hace 10 años presentaban características en su sistema respiratorio que han sido consideradas como aquellas presentes en insectos acuáticos que viven exclusivamente en sistemas de buena calidad del agua, inclusive cabe hacer mención que se encontraron larvas de lepidópteros acuáticos, que para el estado de Nuevo León eran muy raras de encontrar (Quiroz-Martínez, experiencias personales). En nuestro estudio a pesar encontrar la misma cantidad de ordenes de insectos acuáticos, la diferencia radico en que hace 10 años Lepidóptera y Orthoptera fueron colectados en aquellos tiempos, ahora no lo fueron, en su lugar aparecieron Collembola y Homoptera, este último lo hemos considerado como accidental su presencia ya que hasta el momento no se conocido algún homóptero que un estado de desarrollo se realice en el ambiente acuático Del total de 31 familias colectadas por Ramírez Freire (2000), en nuestro estudio solamente colectamos 13 de las cuales solo coinciden 10 con el anterior trabajo; la entomofauna colectada comprendió familias de escarabajos acuáticos en su fase adulta y como larvas de Scirtidae, Dryopidae y Curculionidae, incluyendo larvas de lepidópteros de las familias Pyralidae, Cosmopterigidae y Noctuidae fueron colectadas; en las colectas recientes el díptero Chironomidae se encontró presente en todos los sitios y fechas de muestreo. Por otro lado hace 10 años fueron 41 genero/especie colectados en el río Salinas, solamente once han sido identificados, con la coincidencia de seis. Cabe mencionar que en términos de densidad Chironomus plumosus fue colectado en densidades muy altas en cada sitio y fecha de colecta, la presencia de esta especie nos hace suponer que el río Salinas en el tramo que esta en la cabecera municipal de Zuazua esta contaminada con metales pesados, ya que esta especie esta muy relacionada con este medio (Winner et al. 1980; Quiroz-Martínez y Rodríguez- Castro, experiencias personales). Chironomus plumosus como indicador biológico nos permitirá observar y dar seguimiento a la situación ambiental, el impacto y consecuencias de los procesos de desarrollo y crecimiento que la población de General Zuazua tiene sobre el recurso agua del río Salinas. Con lo cual se podrá validar mucha información ambiental que es cada vez más necesario para la toma de decisiones, la planificación y elaboración de los planes locales de desarrollo en lo que concierne a la política ambiental.

Conclusión La diversidad de insectos acuáticos del río Salinas ha sido afectada por las actividades antropogénicas esto comparado con un estudio realizado en 1998-1999 en el Municipio de General Zuazua, Nuevo León, México, con la presencia del mosquito quironomido Chironomus plumosus en todos los sitios y fechas de muestreo a lo largo del período de estudio.

Agradecimientos Agradecemos al proyecto “Estudio retrospectivos de la calidad del agua mediante insectos acuáticos en el Río Salinas, Municipio de Gral. Zuazua, Nuevo León, México”, apoyado por el Programa de CONACYT a los miembros del Sistema Nacional de Investigadores para el fortalecimiento de actividades de tutoría y asesoría de estudiantes nivel licenciatura.

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Literatura Citada Arnett, R. H., N. M. Dowine and H. E. Jaques. 1980. How to Know the Beetles. Wm. C. Brown Company Publishers. USA. 416 pp. Heliövaara k. and R. Väisänen. 1993. Insects and Pollution. CRC Press. USA. 393 pp. Lehmkuhl, D. M. 1979. How to know the aquatic insects. Wm. C. Brown Co. and Publish. USA. 168 pp. McCafferty, W. P., C. R. Lugo-Ortiz, A. V. Provonsha y T. Q. Wang. 1997. Los efemerópteros de México: I. Clasificación superior, diagnosis de familias y composición. Dugesiana. 4(2):1-30. Merritt, R. W., K. W. Cummins and M. B. Berg. 2008. “An introduction to the aquatic insects of North America”. 4° Edición. Kendall-Hunt. Pp Novelo-Gutiérrez, R. 1997a. Clave para determinación de náyades de Odonata de México, Parte II Anisoptera. Dugesiana. 4(2):31-40. Novelo-Gutiérrez, R. 1997b. Clave para la separación de familias y géneros de las náyades de Odonata de México, Parte I Zygoptera. Dugesiana. 4(1):1-10. Quiroz-Martínez, H. y V. A. Rodríguez-Castro. 2006. Insectos acuáticos como indicadores biologicos. En “Bioindicadores de contaminación en sistemas acuáticos (insectos acuáticos)”. Editores Humberto Quiroz Martínez, Violeta Ariadna Rodríguez Castro. Universidad Autonoma de Nuevo León, México Ramírez-Freire, L. 2000. “Evaluación de la calidad del agua del Río Salinas en base a diversidad y riqueza de insectos acuáticos en el municipio de Gral. Zuazua, N. L., México”. Resh, V. H.; M. J. Myers and M. J. Hannaford. 1996. Macroinvertebrates as biotic indicators of environmental quality, In Methods in Stream Ecology, F. R. Haver and G. A. Lamberti (Eds.). Academic Press USA 647-665. Slater, J. A. and R. M. Baranowski. 1978. How to Know the True Bugs. Wm. C. Brown Company Publishers. USA. 256 pp. Triplehorn, C. A. and N. F. Johnson. 2005. “Borror and Delong’s Introduction to the study of insects”. 7° Edición. Thomson Brooks/Cole. Winner, R. W., M. N. Boesel and M. P. Farrell 1980. “Insect community structure as an index of heavy-metal pollution in lotic ecosystems”. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 37.

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INFLUENCIA DE LA GANADERÍA EN LA CONTRIBUCIÓN DE LA RIQUEZA Y EL RECAMBIO DE ESPECIES A LA DIVERSIDAD DE ESCARABAJOS COPRÓFAGOS EN LA RESERVA DE LA BIOSFERA BARRANCA DE METZTITLÁN

Influence of cattle grazing in the relative contribution of richness and turnover to the species diversity of dung beetles in the Barranca de Metztitlan Biosphere Reserve

Claudia E. Moreno1, Felipe Barragán-Torres1, Ilse J. Ortega-Martínez1, José R. Verdú2 y Gerardo Sánchez-Rojas1. 1Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Apartado Postal 69 plaza Juárez, 42001 Pachuca, Hgo., Mexico. 2Instituto de Biodiversidad CIBIO, Universidad de Alicante, 03080 Alicante, España. [email protected].

Palabras Clave: Scarabaeinae, diversidad alfa, diversidad beta, estado de Hidalgo, México.

Introducción Muchos programas de conservación tienden a excluir completamente a las actividades humanas tradicionales, como la ganadería extensiva, bajo el argumento de que los daños ambientales que producen disminuyen la diversidad biológica. Sin embargo, no se sabe con certeza si este fenómeno actúa de manera similar en todas las regiones ni para todos los grupos biológicos. Por ejemplo, para los escarabajos coprófagos en las zonas tropicales la fragmentación de las selvas, y especialmente la conversión a potreros para ganadería, disminuye la riqueza, abundancia y equidad (Nichols et al., 2007). Por el contrario, en agroecosistemas tradicionales europeos donde los paisajes son mosaicos de hábitat cambiantes en tiempo y espacio, la exclusión radical de la ganadería tradicional puede disminuir seriamente la diversidad de este grupo de insectos (Verdú et al., 2000; Lobo, 2001; Zamora et al., 2007). En el Altiplano Mexicano, Verdú et al. (2007) encontraron que la actividad ganadera que se lleva a cabo en la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán contribuye a mantener mosaicos de hábitat heterogéneos con arbustos y zonas abiertas, y que en estas áreas las comunidades de escarabajos coprófagos son más diversas que en áreas donde el matorral conserva una cobertura cerrada. Sin embargo, en el paisaje semi-árido de esta reserva, la respuesta de los escarabajos coprófagos a la heterogeneidad ambiental creada por el ganado depende del tipo de hábitat: en zonas de matorral submontano perturbado se favorece la riqueza de especies de escarabajos en comparación con zonas de vegetación conservada, mientras que en áreas de matorral crassicaule el impacto de la perturbación en la riqueza de escarabajos no es claro. Por otra parte, la perturbación en la vegetación causada por el ganado influye de forma más marcada en la composición de especies que el tipo de matorral (Verdú et al. 2007). En este trabajo analizamos la manera en que la diversidad de escarabajos coprófagos en esta zona de la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán se integra por la contribución de la riqueza de especies puntual (diversidad alfa) y del recambio de especies (diversidad beta) a distintos niveles espaciales. Partiendo de que la perturbación del ganado en el matorral submontano crea un hábitat espacialmente heterogéneo que favorece la diversidad de escarabajos, y que en el matorral crassicaule esta influencia no es clara (Verdú et al. 2007), predecimos que al interior del matorral submontano el recambio espacial en la composición de especies tendrá una contribución mayor que la riqueza puntual en la diversidad de escarabajos, mientras que en el

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matorral crassicaule la diversidad está integrada por una contribución semejante de la riqueza puntual y del recambio de especies.

Materiales y Método El trabajo se realizó en la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, en el estado de Hidalgo, México (entre 20º14' y 20º45' de latitud Norte, y entre 98º23' y 98º57' de longitud Oeste). La descripción detallada del área de estudio, las características de la vegetación, así como la composición y estructura de las comunidades de escarabajos coprófagos de la zona se pueden consultar en Verdú et al. (2007). Los escarabajos coprófagos se muestrearon en seis periodos entre junio y septiembre de 2006 con trampas pitfall, utilizando como cebo una mezcla de excremento de borrego (70%) y caballo (30%). Se utilizó un diseño espacial de muestreo jerárquico anidado con cuatro niveles. En el nivel más amplio se incluyeron dos tipos de hábitat: matorral submontano y matorral crasicaule. El siguiente nivel se refiere a sitios con distintas condiciones del hábitat, y se ubicaron en total cuatro sitios, un sitio de hábitat conservado (con cobertura vegetal cerrada) y un sitio de hábitat perturbado (con cobertura vegetal abierta) dentro de cada tipo de matorral. En el siguiente nivel, dentro de cada sitio de cada hábitat se establecieron seis puntos de muestreo separados aproximadamente 500 m entre sí. Y finalmente, en el nivel más fino se colocaron cuatro trampas pitfall, distribuidas en las esquinas de un cuadro de 50 x 50 m en cada punto de muestreo. De esta manera, en el nivel más fino el diseño incluye 96 trampas pitfall como unidades elementales de muestreo. Para analizar el porcentaje de contribución de la riqueza de especies puntual y del recambio de especies se utilizó la partición aditiva (    ) de la riqueza de especies (Lande, 1996; Moreno, 2001; Veech et al., 2002), tanto para la zona de estudio en general como para cada sitio en particular. Para incluir los i niveles espaciales de muestreo (desde i=1 que equivale al nivel más fino de unidades de muestreo anidadas dentro de i=2, y así sucesivamente hasta i=m niveles de muestreo donde se agrupan las muestras en el nivel más amplio), se utilizó la fórmula de Crist et al. (2003): m   1  i i1 De esta manera, para la partición aditiva de la diversidad del paisaje se considera la riqueza de especies puntual de cada trampa, más el recambio de especies entre trampas de cada punto de muestreo, el recambio entre puntos de muestreo de cada sitio, el recambio entre sitios de cada tipo de hábitat y el recambio entre tipos de hábitat, de tal manera que la riqueza total es:

  trampas  trampas   puntos  sitios  hábitats.

Para cada uno de los cuatro niveles espaciales (trampas, puntos, sitios y hábitats), la diversidad alfa ( i ) es la riqueza de especies promedio de las muestras a ese nivel i, y el recambio de especies de dicho nivel ( i ) se calcula como:

i  i1  i Utilizando modelos nulos completamente aleatorizados se probó si los porcentajes de contribución de la riqueza puntual y el recambio a cada nivel son diferentes de lo esperado por azar (1000 aleatorizaciones), asumiendo una distribución al azar de los individuos (Crist et al,

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2003) Si esto no ocurre, se plantea como hipótesis alternativa la distribución no-aleatoria de los individuos, con base en la agregación intraespecífica que existe en estas comunidades de escarabajos, donde el número de individuos de una sola especies (Canthon humectus hidalgoensis) representa el 95% de la abundancia total del grupo. Todos los análisis se hicieron en el programa PARTITION (Veech y Crist, 2007).

Resultados La riqueza específica total de escarabajos coprófagos en el paisaje de estudio (20 especies) se alcanza incluyendo la riqueza de especies promedio de las muestras y el recambio de especies a los dos niveles espaciales más finos (entre trampas dentro de cada punto de muestreo y entre los puntos de muestreo de cada sitio), pues para los niveles espaciales más amplios (sitios y hábitats) no se detecta ninguna contribución del recambio de especies a la diversidad total (Fig. 1). La diversidad alfa de las trampas y los puntos tiene una contribución significativamente menor a la contribución obtenida mediante datos aleatorios, mientras que a nivel de sitios y hábitats la diversidad alfa tiene valores mayores a los esperados por azar.

100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0 trampas puntos sitios hábitats

alfa beta Fig 1. Contribución porcentual de la riqueza de especies promedio (alfa) y del recambio en la composición de especies entre muestras (beta) de cada nivel espacial de análisis a la diversidad de escarabajos coprófagos, la zona blanca muestra las escalas finas de análisis, donde hay una contribución de beta, mientras que en la zona gris representa niveles de grano más grueso donde no se detecta la importancia de beta.

Analizando por separado la partición de la diversidad de escarabajos en cada sitio de muestreo, encontramos que en el matorral submontano el recambio de especies tiene una contribución mayor en el sitio perturbado donde el hábitat es heterogéneo, en comparación con el sitio conservado que mantiene una cobertura cerrada (Fig. 2). Por otro lado, en el matorral crassicaule se observa una tendencia opuesta: el recambio de especies tiene una contribución mayor en el sitio conservado. En todos los casos la riqueza de especies promedio de las trampas representa menos del 50% de la riqueza total registrada en el sitio. Finalmente, los dos componentes de recambio de especies en los sitios (entre trampas y entre puntos de muestreo) tienen una contribución diferencial: en el sitio conservado del matorral submontano el recambio de especies entre trampas

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de cada punto (20.67%) tiene una contribución mayor que el recambio entre puntos de muestreo (18%). Por el contrario, en los otros tres sitios el recambio a nivel puntos de muestreo tiene una contribución mayor (entre 36 y 41% de la diversidad total) que el recambio entre trampas dentro de los puntos de muestreo (entre 16 y 27%, Fig. 2). En los cuatro sitios, la diversidad alfa tanto a nivel de trampas como a nivel de puntos tiene un valor observado significativamente menor al esperado por azar según los modelos nulos. Simultáneamente, para la diversidad beta entre puntos de muestreo el valor observado es mayor al esperado por azar en los cuatro sitios. Pero la diversidad beta entre trampas muestra distintas tendencias: en el matorral submontano el valor observado es mayor que el obtenido de los datos aleatorios en el sitio conservado, y menor en el sitio perturbado, mientras que en ambos sitios del matorral crassicaule el valor observado no es significativamente distinto al esperado por azar.

Matorral submontano Matorral crassicaule

100% 100% 90% 18.00 90% 80% 37.22 80% 35.83 40.91 70% 20.67 70% 60% 60% 50% 15.56 50% 21.67 26.36 40% 40% 30% 61.33 30% 20% 47.22 20% 42.50 32.73 10% 10% 0% 0% Perturbado Conservado Perturbado Conservado

Fig. 2. Partición aditiva de la riqueza de especies observada en cada sitio de muestreo, expresando como porcentaje la contribución de cada componente: la zona blanca corresponde a la riqueza de especies promedio entre las trampas de cada punto (α), la zona gris claro es el recambio de especies entre trampas de cada punto (βtrampas) y la zona gris oscuro es el recambio de especies entre puntos (βpuntos).

Discusión Verdú et al. (2007) detectaron que la condición del hábitat (perturbado con vegetación abierta, o conservado) influye en la diversidad beta de los escarabajos coprófagos en la zona de estudio, pero el tipo de hábitat no parece tener una influencia significativa. En este trabajo los resultados de la partición aditiva de la diversidad corroboran esta observación, mostrando una contribución del recambio de especies a niveles de resolución finos (entre trampas y puntos de muestreo), pero no a niveles espaciales amplios (entre sitios y hábitats). Por lo tanto, podemos concluir que independientemente del tipo de vegetación, la comunidad de escarabajos coprófagos de la zona constituyen un ensamble con una historia común, caracterizada por presentar una elevada influencia del altiplano árido mexicano, en el cual las especies son sensibles a los cambios ambientales originados por la actividad del ganado en el mosaico de hábitats. Dadas las extremas condiciones áridas de la zona de estudio, esto puede deberse a que las especies de este

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grupo de insectos pueden ser muy sensibles a cambios microclimáticos resultantes de las diferencias en cobertura vegetal (Lumaret y Kirk, 1987; Halffter y Arellano, 2002). Más aún, de acuerdo a la predicción planteada, la mayor contribución del recambio de especies entre trampas y puntos de muestreo en el sitio perturbado del matorral submontano, en comparación con el sitio conservado, corrobora la idea de la perturbación provocada por el ganado en este tipo de matorral crea un hábitat espacialmente heterogéneo que favorece la diversidad de escarabajos. Los escarabajos coprófagos desempeñan un papel importante en la destrucción rápida y el proceso de reciclaje del estiércol, así como en otros procesos en los ecosistemas (Hanski y Cambefort, 1991; Nichols et al. 2008). Sin ellos, en los pastizales para ganadería se desarrollarían rápidamente zonas de pasto sin valor nutricional, eventualmente inadecuadas para el ganado (Gittings et al., 1994). Por la importancia que tienen en el funcionamiento del ecosistema y por la facilidad de su muestreo se ha desarrollado un interés creciente en el uso de este grupo de escarabajos como bioindicadores para comparar el grado de conservación entre diferentes ecosistemas (McGeoch et al., 2002). En este trabajo, y en esta región en particular, el análisis de este grupo biológico sugiere que la diversidad de especies puede ser mantenida en mosaicos de hábitat que incluyan remanentes de la vegetación natural original inmersos entre zonas con algún uso del suelo de bajo impacto. Es necesario diseñar estrategias ambientales para que la ganadería se desarrolle bajo esquemas integrales de producción que maximicen los beneficios sociales, ambientales y económicos, especialmente en Reservas de la Biosfera.

Agradecimientos Agradecemos al personal de la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, a colegas y estudiantes por el apoyo logístico y la información otorgada. El trabajo fue posible gracias al financiamiento de los proyectos: A/020305/08 de la Agencia Española para la Cooperación Internacional (AECI), 95828 del fondo mixto CONACYT -Gobierno del Estado de Hidalgo, 84127 de Ciencia Básica del CONACYT, y apoyo del CONACYT a investigadores nacionales para el fortalecimiento de las actividades de tutoría y asesoría de estudiantes de nivel licenciatura.

Literatura Citada Crist, T.O., J.A. Veech, J.C. Gering, and K.S. Summerville. 2003. Partitioning species diversity across landscapes and regions: a hierarchical analysis of α, β, and γ diversity. The American Naturalist, 162: 734–743. Gittings, T., P.S. Giller, and G. Stakelum. 1994. Dung decomposition in contrasting temperate pastures in relation to dung beetle and earthworm activity. Pedobiologia, 38: 455–474. Halffter, G. and L. Arellano. 2002. Response of dung beetle diversity to human-induced changes in a tropical landscape. Biotropica, 34: 144–154. Hanski, I., and Y. Cambefort. 1991. Dung Beetle Ecology. Princeton University Press, Princeton. Lande, R. 1996. Statistics and partitioning of species diversity, and similarity among multiple communities. Oikos, 76: 5–13. Lobo, J.M. 2001. Decline of roller dung beetle (Scarabaeinae) populations in the Iberian peninsula during the 20th century. Biological Conservation, 97: 43–50. Lumaret, J.P., and A. Kirk. 1987. Ecology of dung beetles in the French Mediterranean region (Coleoptera: Scarabaeidae). Acta Zoologica Mexicana (n.s.), 24: 1–60.

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McGeoch, M.A., B.J. Van Rensburg and A. Botes. 2002. The verification and application of bioindicators: a case study of dung beetles in a savanna ecosystem. Journal of Applied Ecology, 39: 661–672. Moreno, C. E. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. M&T-Manuales y Tesis SEA, vol. 1. Zaragoza, 84 p. Nichols, E., T. Larsen, S. Spector, A.L. Davis, F. Escobar, M. Favila, K. Vulinec and The Scarabaeinae Research Network. 2007. Global dung beetle response to tropical forest modification and fragmentation: A quantitative literature review and meta-analysis. Biological Conservation, 137: 1–19. Nichols, E., S. Spector, J. Louzada, T. Larsen, S. Amezquita, M.E. Favila and The Scarabaeinae Research Network. 2008. Ecological functions and ecosystem services provided by Scarabaeinae dung beetles. Biological Conservation, 141: 1461–1474. Veech, J.A., K.S. Summerville, T.O. Crist and J.C. Gering. 2002. The additive partitioning of diversity: recent revival of an old idea. Oikos, 99: 3–9. Veech, J. and T.O. Crist. 2007. PARTITION, software for the additive partitioning of species diversity. Versión mayo de 2007. Disponible en: http://www.users.muohio.edu/cristto/partition.htm. Verdú, J.R., M.B. Crespo and E. Galante. 2000. Conservation strategy of a nature reserve in Mediterranean ecosystems: the effects of protection from grazing on biodiversity. Biodiversity and Conservation, 9: 1707–1721. Verdú, J.R., C.E. Moreno, G. Sánchez-Rojas, C. Numa, E. Galante & G. Halffter. 2007. Grazing promotes dung beetle diversity in the xeric landscape of a Mexican Biosphere Reserve. Biological Conservation, 140: 308–317. Zamora, J., Verdú, J.R., Galante, E. 2007. Species richness in Mediterranean agroecosystems: Spatial and temporal analysis for biodiversity conservation. Biological Conservation, 134: 113–121.

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ESTUDIO COMPARATIVO DE LAS HORMIGAS Atta spp. EN EL POBLADO DE PIEDRA BLANCA, MUNICIPIO DE SANTA TERESINHA (ESTADO DE BAHIA, BRASIL), Y EN TRES LOCALIDADES DEL MUNICIPIO DE ZENTLA (ESTADO DE VERACRUZ, MÉXICO)

Comparative study of the ants Atta spp. in Piedra Blanca, municipality Santa Teresinha (Bahia State, Brazil) and three points located in the municipality of Zentla (Veracruz State, Mexico)

Ivonne Landero-Torres1, Eraldo M. Costa-Neto2, J. Ramos-Elorduy3, Héctor Oliva-Rivera1, María Elena Galindo-Tovar1, Hilda Lee-Espinosa1, Joaquín Murguía-González1. 1Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad Veracruzana, Apdo. Postal 177, C.P. 45000, Córdoba, Veracruz. ilt62hotmail.com, [email protected], [email protected], [email protected], [email protected]. 2Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad Estatal de Feira de Santana, Km 03, BR 116, Campus, 44031-460, Feira de Santana, Bahia, Brasil ([email protected]). 3Instituto de Biología UNAM., Dto., de Zoología Lab., de Entomología [email protected]

Palabras Clave: Atta spp., comparativo, Bahia, Brasil, Zentla, Veracruz, México.

Introducción Las hormigas (Hymenoptera, Formicidae) son animales dominantes en la mayoría de los ecosistemas terrestres representando del 10% al 25% del total de biomasa animal. Esta alta diversidad de especies de hormigas se ve reflejada en la cantidad de variedades de hábitats que posibilitan su nidificación y el suceso ecológico obtenido por la división de trabajo (Wilson, 1971). Por ello, de los miles de insectos que presentan importancia en los sistemas culturales de diferentes sociedades, las hormigas se destacan porque están presentes en los mitos, leyendas, prácticas mágicas y religiosas, así como son usadas como fuentes de alimento, medicinas y están involucradas en actividades lúdicas (Costa-Neto, 2003). De los insectos comestibles, se dice que las hormigas son las preferidas en las regiones tropicales. Los individuos alados, especialmente las hembras de las hormigas cortadoras del género Atta, han sido largamente usados como alimento en Brasil, tanto en los medios citadinos como en los rurales. (Souza, 1971). Piso, en 1658, mencionó el uso de A. cephalotes (L., 1758) reportada, en esa época, como tana-ioura (Piso, 1957). Wallace en 1854, reportó que es la hembra de Oecodoma cephalotes L. (actualmente A. cephalotes) que provee a los indios de una comida lujosa. La parte comestible de las saúbas (otro de su nombre común) es el abdomen, que es muy rico y grasoso debido a la masa de huevos. El uso alimenticio de hormigas es una herencia transmitida por los pueblos indígenas. Según Posey (1986), las larvas y pupas de A. cephalotes son considerados manjares altamente apreciados. Esta especie aún es prescrita como alimento en ocasiones especiales, tales como: en los rituales de las jóvenes durante la iniciación femenina (cuando están listas para la maternidad) entre los Wanana del Estado de Amazonas (Lenko y Papavero, 1996). Igualmente las jóvenes Desâna consumen hormigas tostadas durante su primera menstruación (Balée, 2000). Además de ser consumida como alimento, las hormigas Atta spp. son utilizadas por su valor terapéutico.Algunas tribus indígenas de Brasil utilizan las mandíbulas para cerrar heridas (Lozoya y Bernal-Ibáñez, 1993).

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En México, Landero-Torres et al. (2003) afirman que más de 15 etnias consumen los individuos alados de A. cephalotes en los meses de mayo y junio. En el área de Huatusco, las chicatanas, como son conocidas, se utilizan como alimento. Se tienen reportes de que en la antigüedad, las culturas Olmeca, Zapoteca, Maya y Azteca, consumían hormigas, las arrieras o chicatanas (Hernández-Ruíz, 2007). Las chicatanas poseen alrededor de 44% de proteína en base seca, 31.5% de lípidos y 391 kilocalorías por 100g de producto seco. Las reinas de Atta sp. han sido utilizadas como alimento (Landero-Torres, 1985). Según Ramos-Elorduy y Pino (2001), los adultos de A. cephalotes presentan 0.61 mg/100g de tiamina, 1.01 mg/100g de riboflavina y 1.26 mg/100g de niacina. Utilizar insectos supone un conocimiento local sobre estos organismos y su comportamiento y esto es un punto importante que debe ser considerado en estudios de etnoentomología (Posey, 1976). En ese sentido, el presente artículo objetiva registrar la historia natural de hormigas chicatanas, según el punto de vista de los pobladores de Piedra Blanca (Estado de Bahia, Noreste de Brasil) y de tres comunidades del municipio de Zentla (Estado de Veracruz, México), describiendo los conocimientos sobre distribución, fenología, etología, abundancia, época de salida, alimentación y hábitat de las especies de Atta, aún describiendo la importancia de estos insectos en la vida sociocultural de los moradores de estas localidades.

Materiales y Método Áreas de Estudio. Bahia, se encuentra en la Serra da Jibóia, un conjunto de montañas de aproximadamente 22.000 ha (SEI, 2003). Se extiende por seis municipios: Elísio Medrado, Santa Terezinha, Castro Alves, Varzedo, São Miguel das Matas y Laje. Las laderas y el pico de la Serra de la Jibóia son cubiertos con Foresta Ombrófila Densa. Al norte de la Serra, en las áreas más planas, la vegetación es de Caatinga. Pueden ser observadas algunas áreas de transición. El punto más alto de esta sierra alcanza los 800 m.s.n.m. (Carvalho Sobrinho, 2004). Dicha sierra fue indicada como una de las 147 áreas prioritarias para la conservación de Bioma Mata Atlántica, (MMA, 1997). Los estudios etnoentomológicos han sido desarrollados en Piedra Blanca, poblado localizado en la base norte de la Serra de la Jibóia y perteneciente al municipio de Santa Terezinha, (Costa-Neto, 2003). El municipio de Zentla se encuentra en la parte central del Estado de Veracruz, en la zona montañosa de la Sierra Madre Oriental, por lo que el suelo es accidentado, recorrido por la barranca Quemada. Este municipio se encuentra ubicado en las coordenadas 19°07’ latitud norte y 96°52’ longitud oeste a una altitud de 940 metros sobre el nivel del mar. Limita al norte con el municipio de Comapa, al este con Soledad de Doblado y al sur con Tepatlaxco. Tiene una superficie de 241 Km2 (INEGI, 2000). El clima es semi-cálido con una temperatura promedio de 26°C. La precipitación pluvial media anual es de 1650 mm. Actualmente, muy alterada y perturbada, la flora del municipio la componen relictos del bosque tropical caducifolio y encinares de mediana altitud; dominan los cultivos de café, mango, plátano y caña de azúcar. El suelo es de tipo aluvial y coluvial y se caracteriza por su textura arcillosa-arenosa y franco arcillosa con tonalidades negro, gris muy oscuro, café oscuro y café rojizo (INEGI, 2000). Este estudio se realizó en tres localidades: Mi Ranchito y San Rafael Piña, con relictos de bosques de encino de mediana altitud y selvas bajas; y la Colonia Dos de Abril, con cafetal; por lo que de la vegetación nativa sólo se dejaron algunos árboles para sombra de café.

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El trabajo de campo en el poblado de Piedra Blanca fue realizado en dos etapas. La primera fue realizada de febrero hasta mayo de 2001, totalizándose 64 días. La segunda etapa ocurrió del 20 al 30 de marzo del 2008, en colaboración con la FACBAC de la Universidad Veracruzana y el Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México. Los datos fueron obtenidos mediante realización de entrevistas abiertas y semi-estructuradas, recurriéndose a las técnicas usuales de registro etnográfico. En la primera etapa, las entrevistas individuales se produjeron en las residencias y rozas locales. El universo de personas entrevistadas fue constituido por 20 hombres y 29 mujeres, cuyas edades variaron de 17 a los 85 años. Y en la segunda fueran entrevistados solamente siete personas (seis mujeres y un hombre), cuyas edades variaron de 19 a los 87 años. En campo, los especimenes recolectados fueron previamente acondicionados y fijados en alcohol al 70%; posteriormente, fueron procesados según el patrón usual de colecciones para museos y mantenidos en el acervo de la colección entomológica de la Universidad Estadual de Feira de Santana. El trabajo en Zentla se realizó en cuatro fases, durante los meses de abril a julio del año 2007: Búsqueda y recopilación de información sobre la zona de estudio, para lo que se realizaron entrevistas directas con los habitantes de la zona y se recopilaron datos sobre las plantas que usa la especie A. cephalotes. En la fase de campo, se realizaron cuatro salidas periódicas (una por mes) a las localidades de San Rafael Piña, Mi Pueblito y a la Colonia Dos de Abril. En esta fase se reconoció el terreno y se entrevistó a los dueños de los terrenos en estudio para localizar los nidos de la hormiga. Para la caracterización de las colonias de A. cephalotes, se midieron dos rectángulos de 200 x 200 metros (4 ha de superficie), en cada rectángulo se determinó la ubicación de los nidos de hormigas y se tomaron datos de latitud, longitud y altitud sobre el nivel del mar con un geoposicionador satelital de campo. Además, para determinar la edad, se observó la presencia de hormigas soldados y se entrevistó a personas del lugar que utilizan las hormigas para preguntarles desde cuando han observado los nidos y cuando fue el primer vuelo nupcial. La determinación de las hormigas de cada nido se realizó de acuerdo a Alayo (1974). Para corroborar la determinación de las hormigas y como material de respaldo, se obtuvieron muestras de hormigas de cada nido, mismos que se depositaron en la Colección Nacional de Insectos del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México. Se hicieron entrevistas directas con los pobladores de las localidades (hombres y mujeres) para obtener información adicional sobre las plantas que usan las hormigas, los nombres comunes de las plantas que usan las hormigas. Posteriormente, se determinó la especie de cada planta y las colonias en que és utilizada.

Resultados y Discusión Nombres locales. Las hormigas del género Atta reciben diferentes nombres comunes en el poblado de Piedra Blanca, los siguientes nombres comunes fueron registrados: formiga-da- mandioca (hormiga-de-mandioca), formiga-cortadeira (hormiga-cortadera), formiga-de-asa (hormiga-de-ala), formiga-lavradeira (hormiga-labradora), formiga-boca-de-capim (hormiga- boca-de-grama), formiga-boca-de-cisco (hormiga-boca-de-cisco), formiga-de-limão (hormiga-de- limón), formiga-raspadeira (hormiga-raspadora), saúva y tanajura. Estos dos últimos nombres se refieren a las hembras adultas, sexualmente maduras (Costa-Neto y Rodrigues, 2005).

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Chicantana y Chicatana en las localidades cercanas a Zentla (Landero, 1985, 2003).Asimismo, se puede afirmar que las hormigas son insectos culturalmente importantes para los pobladores de Piedra Blanca y de Zentla. Historia natural de las hormigas Atta spp. según los pobladores de Piedra Blanca y de Zentla. Se obtuvo información principalmente sobre, alimentación, comportamiento reproductivo y periodo en lo cual ella está en actividad. En Brasil, los individuos sexuados surgen anualmente de cada colonia, invariablemente, de octubre hasta diciembre, pero se necesita haber precedencia de una tronera sin lluvia (Lenko y Papavero, 1996). Cuando las hormigas salen de sus nidos al final del día, ellas son objeto de una persecución encarnizada de todos los pájaros insectívoros de la región Atta spp. prefieren hacer el corte a la noche para evitar los depredadores, pero cuando presenten la llegada de lluvias al poniente, por mecanismos aún desconocidos, ellas trabajan durante el día (Oliveira, 1990).En Zentla, se identificaron 20 especies de plantas utilizadas por Atta cephalotes. Esta hormiga es selectiva en cuanto a las especies vegetales que lleva a sus nidos; pues no todas las especies vegetales que rodean sus nidos son utilizadas. Esto coincide con Ramírez & Calle (2003), quienes citan que aunque las hormigas cortadoras utilizan una gran diversidad de especies vegetales como alimento, se ha observado que muestran ciertas preferencias. Además, refieren que A. cephalotes consume la mitad de las especies que encuentra en el hábitat que la rodea. Los microambientes vegetales que rodean los nidos de A. cephalotes se parecen poco entre sí; lo que explica en parte, porque las hormigas de los diferentes nidos aprovechan diferentes especies. Esto coincide con Hölldobler & Wilson (1990), quienes reportan que la diferencia en el número de especies utilizadas en diferentes localidades puede ser debido a la competencia. Delabie et al. (2003) comentan que en los bosques tropicales la probabilidad de que las hormigas acaben con los árboles es muy reducida, ya que es común que busquen nuevas plantas para el consumo y además se han observado preferencias alimenticias de acuerdo a la estacionalidad. Creencias. Según los pobladores de Piedra Blanca, las hormigas se transforma ó cambia. Dichas creencias son importantes porque afectan la manera como los individuos perciben y clasifican las relaciones entre diferentes categorías de animales (Ellen, 1985). Por ello, debe considerar la etnoontogenía y los procesos de biotransformación, los cuales resultan significativos en la formación y estructuración de las categorías cognitivas (Costa-Neto, 2004). Usos locales El ser humano aprovecha las hormigas recolectadas y procesadas para alimento por algunos de los pobladores de Piedra Blanca, de ellas, extraen los abdómenes, tostándolos o friéndolos generalmente en su propia grasa. Se hace, entonces, un polvo con harina de yuca con o sin sal. Los niños son los principales recolectoras. Sin embargo, el consumo de insectos en el poblado de Piedra Blanca no es una práctica diaria ni una costumbre común a todos los pobladores. En la parte central del Estado de Veracruz, estas hormigas son esperadas y recolectadas a la salida de sus nidos, cuando hacen su vuelo nupcial, más o menos a principios de mayo (Landero- Torres et al., 2003). Los habitantes de algunas zonas rurales de México, en esta época, realizan la colecta de estas hormigas en canastos y las utilizan para autoconsumo o para comercializarlas (Vázquez-Bolaños & Castaño-Meneses, 2007). Se venden frescas, a precios actuales de 60 pesos por kilogramo. Como son muy apreciadas como alimento y algunas personas, generalmente extranjeras, las califican como alimento “exótico”, son guardadas por los pobladores de los diversos lugares, congeladas en el refrigerador casero, para luego ser consumidas en salsas o bien

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vendidas congeladas o guisadas. En el poblado de Piedra Blanca, la hormiga-de-mandioca es usada por los niños en sus actividades de juego. En la medicina popular local, esta hormiga, la saúba, es usada para hacer con que el niño pare de orinar en la cama, registrada por Lenko y Papavero (1996) en la ciudad de Barueri (São Paulo).Además es ingerida por sus valores terapéuticos. Martius en el siglo XIX, reportó que los indios asan y comen grandes hormigas (probablemente Atta spp.) con harina, calificándolas como un poderoso estimulante en la dispepsia. En la ciudad de Alter do Chão, estado de Pará, Atta sexdens (L.) se consumen cuando se tienen palpitaciones en el pecho (Branch y Silva, 1983). Contra el alcoholismo: tostar muchas hormigas cortadoras (Atta spp.), reducirlas a polvo y colocar éste en la bebida predilecta del viciado (Rossato, 1984). Lenko y Papavero (1996) registraron los usos medicinales en diferentes áreas de Brasil: estas hormigas son buenas para el tratamiento de la tuberculosis. En Pernambuco, para los dolores de garganta, y para tener una vista perfecta. En Barueri (São Paulo) en infusión de la saúba en aguardiente para combatir el reumatismo. Se han empleado varios métodos de control de las hormigas, los indios Kayapó emplean plantas venenosas para repelir las hormigas, entre las cuales están las copaibas (Copaifera spp.), el cinamomo (Mella azedarach), varios tipos de balché (Lonchocarpus sp.) y la mamona (Ricinus officinalis). Otra manera de combatir esa hormiga es raspar la cáscara de Tanaecium nocturnum y poner sus raspas aromáticas en las aperturas del nido (Posey, 1986). Porto et al. (1993) también comentan sobre las estrategias de control de plagas de hormigas sin agredir al medio ambiente. Una es el uso de plantas consideradas tóxicas como el Sesamum indicum, cuyas hojas ellas mucho aprecian más o menos un mes que las hormigas llevan las hojas para el hormiguero, ocurre la disminución del hongo deterioro del nido. Una segunda estrategia es el uso de un insecticida biodegradable, con base en una mezcla de hongos, ácido bórico, hojas, un aglutinante y esencia de plantas o melaza.

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Ellen, R. F. 1985. Species transformation and the expression of resemblance in Nuaulu ethnobiology. Ethnos 1(2): 5-14. Hernández-Ruíz, P. 2007. Aproximaciones de un estudio etnoentomológico sobre la relación entre las hormigas y algunas culturas de la zona centro de México. In: Navarrete-Heredia, J. l.; Quiroz-Rocha, G. A.; Fierro-López. H. C. (Coords.). Entomología Cultural: una visión iberoamericana. Guadalajara: Universidad de Guadalajara, p. 199-237. Hölldobler, B; Wilson, E. O. 1990. The ants. Cambridge: Bellknap Press. INEGI. 2000. Anuario estadístico del Estado de Veracruz. Gobierno del Estado de Veracruz: Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática. Landero-Torres, I. 1985. Estructura y composición de la sociedad de un nido de Atta cephalotes L. (insecta- Hymenoptera-Formicidae) en Tlacotengo, Municipio de Fortín, estado de Veracruz, México. Tesis de Licenciado en Biología. Universidad Veracruzana. Córdoba, Veracruz. Landero-Torres, I.; Galindo Tovar, M. E.; Lee Espinoza, G.; González, J. M.; Ramos-Elorduy, J.; Pino, J. M. M.; Avila, R P. 2003. “Las chicatanas” (reproductores-alados: hormigas) como un recurso natural aprovechable en algunas localidades del estado de Veracruz. In: CONGRESO MÉXICANO DE ETNOBIOLOGÍA, 5., Chapingo, 2003. Resúmenes Chipango: Universidad Autónoma de Chapingo, p. 57. Lenko, K.; Papavero, N. 1996. Insetos no folclore. São Paulo: Plêiade/FAPESP. Lozoya, X.; Ibáñez-Bernal, S. 1993. A cien años de la zoología médica de Jesús Sánchez. México: Instituto de Seguridad y Servicios Sociales de los Trabajadores del Estado. 189 p. Ministério do Meio Ambiente, de Recursos hídricos e da Amazônia Legal. 1997. Prioridades para a conservação da Biodiversidade da Mata Atlântica do Nordeste. Brasília: MMA. Oliveira, M. T. C. de. 1990. A dura vida das formigas. SuperInteressante, ed. Agosto, p. 44-49. Pineda-García, F.; Arredondo-Amezcua, L.; Ibarra-Manríquez, G. 2007. Riqueza y diversidad de especies leñosas del bosque tropical caducifolio El Tarimo, Cuenca del balsas, Guerrero. Revista Mexicana de Biodiversidad 78: 129 -139. Piso, G. 1957. História natural e médica da Índia Occidental–1648. Rio de Janeiro: Instituto Nacional do Livro. Posey, D. A. 1976. Entomological considerations in southeastern aboriginal demography. Ethnohistory 23(2): 147-160. Posey, D. A. 1986. Etnoentomologia de tribos indígenas da Amazônia. In: Ribeiro, D. (ed.). Suma etnológica brasileira: etnobiologia. Petrópolis: Vozes/FINEP. p. 251-271. Ramírez, M.; Calle, Z. 2003. Ecología de hormigas en sistemas silvopastoriles. In: CONFERENCIA ELECTRÓNICA, 2, 2001. Memorias… Disponible en . Ramos-Elorduy, J.; Pino, J. M. M. 2001. Contenido de vitaminas de algunos insectos comestibles de México. Revista de la Sociedad Química do México 45(2): 66-76. Rossato, J. C. 1984. A saúva no folclore paulista. Anuário do Folclore 14: 1-8. Sousa, G. S. de. 1971. Tratado descritivo do Brasil em 1587. 4ª ed. São Paulo: Companhia Editora Nacional. 382 p. Superintendência de Estudos Econômicos e Sociais da Bahia. 2003. Informações básicas dos municípios baianos: recôncavo sul. Salvador: Governo do Estado da Bahia. Vázquez-Bolaños, M.; Castaño-Meneses, G. 2007. Las hormigas en Mesoamérica: una tierra gobernada por dioses. In: Navarrete-Heredia, J. L.; Quiroz-Rocha, G. A.; Fierro-López, H. C. (Coords.). Entomología Cultural: una visión iberoamericana. Guadalajara: Universidad de Guadalajara. p. 185-198 Wilson, E. O. 1971. The insect societies. Massachusetts: Harvard University Press. 548p.

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ESTUDIO PRELIMINAR DE LA MIRMECOFAUNA EDÁFICA DE LA BARRANCA DE METLÁC, MUNICIPIO DE FORTIN DE LA FLORES, VERACRUZ, MÉXICO.

Preliminary study of soil myrmecofauna of Metlac ravine in Fortín de la Flores, Veracruz, México.

Ivonne Landero-Torres, Miguel Ángel García-Martínez, Héctor Oliva-Rivera, María Elena Galindo Tovar, Hilda Lee-Espinosa, Joaquín Murguía-González, Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad Veracruzana, Apdo. Postal 177, C.P. 45000, Córdoba, Veracruz. [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected],

Palabras Clave: Hormigas, Metlac, Mirmecofauna.

Introducción Las hormigas pertenecen a uno de los grupos de gran importancia ecológica y participación en los diferentes ecosistemas donde se ubican. Se adaptan fácilmente a nuevos ambientes, lo que se refleja en su anatomía y comportamiento, su nivel evolutivo es avanzado, formando un taxón abundante y diverso (Escalante, 2006). Son insectos con euritopía terrestre, habitan muchos ambientes, desde lo profundo del suelo (en nidos subterráneos, superficiales, sobre materia orgánica en descomposición u hojarasca) hasta el dosel de la vegetación. Las áreas biogeográficas sin especies nativas son: Antártida, Islandia, Groelandia, algunas islas del Pacífico Central y los océanos Ártico e Índico (Wilson, 1971; Hölldobler y Wilson, 1990; Bolton, 1995; Rojas, 1996; Palacios, 2003). Su importancia ecológica se debe a que presentan dominancia numérica y concentración de individuos por unidad de área, son muy sensibles a los cambios ambientales, especialmente la comunidad de la hojarasca o la del suelo; son de los principales depredadores de invertebrados pequeños, incluyendo otros insectos. Las defoliadoras en los trópicos americanos son de los herbívoros más importantes, superando a los mamíferos de pastoreo; en muchos ecosistemas, son considerables dispersoras y consumidoras de semillas. También, airean el suelo tanto como las lombrices de tierra y dependiendo de las especificaciones del ecosistema, son capaces de generar una sucesión vegetal (Brian, 1978; Hölldobler Y Wilson, 1990; CISEO, 1997). A pesar de su importancia ecológica y biogeográfica, las hormigas han sido poco estudiadas en México y se considera que la mirmecofauna mexicana es actualmente de las menos conocidas en toda América (Escalante, 2007). Por todo lo anterior este trabajo tiene como objetivo estudiar la mirmecofauna edáfica de la Barranca de Metlác, Fortín de las flores, Veracruz, México.

Materiales y Método El muestreo fue realizado durante tres días, en dos ocasiones la primera en Junio y la segunda en Octubre de 2008. Se utilizaron frascos de plástico de 300 ml, en los cuales se colocó en su base central, otro frasco más pequeño (50 ml), que contenía atún como cebo. El primero de estos recipientes se llenó hasta la mitad de su capacidad con anticongelante comercial diluido al 50%. Una vez colocados al nivel de la superficie del suelo, estas trampas fueron cubiertas con un

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plato de plástico para evitar la entrada de basura y agua en caso de lluvia, teniendo cuidado en dejar suficiente espacio entre la cubierta y la boca del recipiente para permitir el paso de las hormigas. Las muestras fueron procesadas (limpiadas, separadas y contadas) en el “Laboratorio de Procesamiento de muestras” del Instituto de Ecología A.C., Xalapa. La identificación a género fue mediante la claves de Mackay y Mackay (1989) y para la identificación de especies se utilizaron varias claves según los géneros (Brown, 1978; Mackay y Vinson, 1989; Lattke, 1995: Watkins, 1982; Wilson, 2003).

Resultados y Discusión Tomando en cuenta los dos muestreos realizados se colectaron un total de 21 especies pertenecientes a 14 géneros, 11 tribus y cinco subfamilias. La subfamilia mejor representada es Myrmicinae con cinco tribus y 7 géneros, y las menor representadas fueron Dolichoderinae y Ecitoninae (una tribu y un género) (Cuadro 1). También los géneros mejor representados fueron Camponotus, Pheidole y Solenopsis, con tres especies cada uno; seguidos por Paratrechina (2 Spp.), quedando los 10 géneros restantes con una solo especie. Al comparar ambas colectas, se obtiene que la segunda (17 spp.) obtuvo mucho mayor riqueza específica que la primera (12 spp.); razón que puede deberse a la disponibilidad de recursos en el ambiente. Es ocho el número de especies compartidas entre las dos colectas, pues por un lado el primer muestreo registra cuatro especies exclusivas y el segundo registra nueve especies (Fig. 1).

Fig. 1. Riqueza de especies por muestreo y en total.

Es posible observar en las curvas de acumulación de especies (Fig. 2), que no se alcanza la asíntota en ninguno de los muestreos realizados, de acuerdo al estimador Bootstrap faltarían por colectar dos (Primer muestreo) y tres (Segundo muestreo) especies, en cambio con Jacknife de primer orden faltarían por colectar de seis (Primer muestreo) a siete especies (Segundo muestreo). Por lo tanto la eficiencia del muestreo varió 85 (para ambos muestreos) según el estimador Bootstrap y de 66 % (Segundo muestreo) a 70 % (Segundo muestreo) con Jackknife de

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primer orden. Estos datos indican que, en promedio faltó por colectar entre un 32 y un 15% de las especies. Cuadro 1. Inventario de especies. Familia FORMICIDAE Subfamilia Mymicinae Tribu Attini 1. Acromyrmex sp 2. Atta sp Tribu Pheidolini 3. Pheidole soritis 4. Pheidole sp1 5. Pheidole sp2 Tribu Cephalotini 6. Procryptocerus sp Tribu Solenopsidini 7. Monomorium sp 8. Solenopsis geminata 9. Solenopsis sp1 10. Solenopsis sp2 Tribu Blepharidattini 11. Wasmannia sp Subfamilia Ponerinae Tribu Ponerini 12. Leptogenys sp 13. Pachycondyla sp Tribu Ectatomini 14. Gnamptogenys sp Subfamilia Dolichoderinae Tribu Dolichoderini 15. Dorymyrmex sp Sufamilia Ecitoninae Tribu Ecitonini 16. Nomamyrmex esenbecki Subfamilia Formicinae Tribu Camponotini 17. Camponotus atriceps 18. Camponotus sp1 19. Camponotus sp2 Tribu Lassini 20. Paratrechina steinheli 21. Paratrechina sp1

La especie dominante (con mayor frecuencia de captura) fue Solenopsis geminata en ambos muestreos, seguida por las especies Pheidole sp1, Ph. sp2, Solenopsis sp2 y Wasmannia sp, las cuales reportan los mayores rangos de abundancia. A éste respecto, tenemos que para el primer muestreo las que reportan los mayores rangos de abundancia relativa son S. geminata (16.7 %), seguida por Camponotus atriceps, Dorymyrmex sp., Paratrechina steinheili, Pheidole soritis (11.1 %). Para el segundo muestreo S. geminata (12.5 %), Pheidole sp1, Ph. Sp2, Solenopsis sp2 y Wasmannia sp (9.4 %) (Fig. 3 y Cuadro 2).

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Fig. 2. Curvas de acumulación de especies.

Cuadro 2. Especies por colecta con su abundancia relativa (A.R.). Especie A.R. Especie A.R. PRIMER MUESTREO 2 Pheidole sp1 9.4 1 Solenopsis geminata 16.7 3 Pheidole sp2 9.4 2 Camponotus atriceps 11.1 4 Solenopsis sp2 9.4 3 Dorymyrmex sp 11.1 5 Wasmannia sp 9.4 4 Paratrechina steinheili 11.1 6 Atta sp 6.3 5 Pheidole soritis 11.1 7 Gnamptogenys sp 6.3 6 Acromyrmex sp 5.6 8 Pachycondyla sp 6.3 7 Atta sp 5.6 9 Paratrechina sp1 6.3 8 Camponotus sp1 5.6 10 Camponotus sp2 3.1 9 Nomamyrmex esenbecki 5.6 11 Dorymyrmex sp 3.1 10 Pachycondyla sp 5.6 12 Leptogenys sp 3.1 11 Pheidole sp1 5.6 13 Monomorium sp 3.1 12 Wasmannia sp 5.6 14 Nomamyrmex esenbecki 3.1 15 Paratrechina steinheili 3.1 SEGUNDO MUESTREO 16 Procryptocerus sp 3.1 1 Solenopsis geminata 12.5 17 Solenopsis sp1 3.1

Conclusiones Se encontraron 21 especies, todas ella antes registradas en comunidades edáficas, sin embargo, se meustra la presencia de Procryptocerus sp, especie de hábitos forrajeros arborícolas y que se alimenta de néctar. Con respecto a la evaluación del inventario de especies, se obtuvo que falta por colectar un 40 ó 30 % de la mirmecofauna del suelo, efecto que pudo deberse a sesgos en los métodos de muestreo, pues se utilizaron trampas cebadas con atún; con lo cual, disminuye la probabilidad de capturara especies especialistas.

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Fig. 3. Curvas de rango abundancia.

En la barranca de Métlac, se observa claramente como la perturbación se refleja sobre la mirmecofauna. Al respecto tenemos que S. geminata, especies característica de sitios abiertos, por lo regular perturbados, es totalmente dominante. También fue posible observar a Dorymirmex sp, hormiga perteneciente al grupo funcional de las “Dolicoderinas dominantes” que incluye especies que predominan en ambientes en desequilibrio, o en tipos de vegetación secundaria.

Agradecimientos Al Instituto de Ecología, especialmente al Departamento de Entomología. Al Dr. Jorge Valenzuela González, por permitir procesar el material en laboratorio. Al los biólogos Dora Luz Martínez Tlapa y Luis Quiroz Robledo, por su gran ayuda en la identificación genérica y especifica.

Literatura Citada Diozhkin, V.V.1983. Acerca de la ecología. Editorial MIR Moscú.Rusia. 590pp. Escalante J. A. L., 2006. Diversidad y composición de las comunidades de hormigas en tres sitios ambientalmente contrastantes en el municipio de Tarimbaro, Michoacán. Tesis de Maestría. Universidad Michoacana de San Nicolás Hidalgo, Facultad de biología, división de estudios de posgrado. Morelia Michoacán, México. 100pp. Estrada M. C. y F. Fernández C., 1999. Diversidad de hormigas (Hymenoptera: FORMICIDAE) en un gradiente sucesional de bosque nublado (Nariño, Colombia). Rev. Biol. Trop. 47(1): 189-201pp. Fernández F., 2003. Introducción a las Hormigas de la región Neotropical. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá, Colombia. XXVI + 398 pp. Franco J. L., 1985. Manual de ecología. 1ª edición. Trillas. México D. F. 266pp. Gaston K. J., 1996. Species richness: measure and measurement. En: Gaston KJ (ed.). Biodiversity: a biology by numbers and difference. Blackwell Science, Oxford UK: 77- 113 pp. Goetsch W., 1977. The ants. The University of Michigan press. 173pp. Gómez H. y M. Soto, 1990. Atlas climático del municipio de Coatepec. Instituto de Ecología, A.C., Xalapa, Ver. Greensmiths, Inc., 2005. Ant. http://www.greensmiths.com/ants.htm

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RELACIÓN ENTRE LA ABUNDANCIA DE ÁCAROS FORÉTICOS (ACARI: PARASITIDAE: Poecilochirus sp.) Y LA ABUNDANCIA DE Nicrophorus mexicanus MATTHEWS (COLEOPTERA: SILPHIDAE) A LO LARGO DE UN GRADIENTE ALTITUDINAL

Relationship between the abundance of phoretic mites (Acari: Parasitidae: Poecilochirus sp.) and the abundance of Nicrophorus mexicanus (Coleoptera: Silphidae) along an elevation gradient

Janice Montiel-Pimentel1, Griselda Montiel-Parra2, Ignacio Castellanos1 e Iriana Zuria1 1Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Apartado Postal 69-1, Pachuca, Hidalgo, C.P. 42001. 2Colección Nacional de Ácaros (CNAC), Departamento de Zoología, Instituto de Biología, UNAM, 3er Circuito exterior s/n, anexo al Jardín Botánico Exterior, Ciudad Universitaria, Coyoacán México, D.F., C.P 04510. [email protected]

Palabras Clave: foresia, ácaros, coleópteros, Hidalgo, México

Introducción En los escarabajos carroñeros del género Nicrophorus (Coleoptera: Silphidae) es común la presencia de ácaros foréticos (Schwarz et al., 1998). La asociación más frecuente es con los ácaros del género Poecilochirus, ya que dependen del escarabajo para conseguir su alimento (principalmente compuesto de larvas de moscas que se desarrollan en los cadáveres que visitan los escarabajos) y también son importantes para su reproducción, ya que esta se lleva a cabo dentro de las cámaras larvales que construyen los escarabajos (Springett, 1968; Brown y Sloan- Wilson, 1992; Schwarz et al., 1998; Scott, 1998). A pesar de que la relación entre escarabajos carroñeros y estos ácaros foréticos es muy estrecha, se sabe poco sobre los factores directos e indirectos que determinan la abundancia de las especies de ácaros foréticos asociados a los escarabajos. El objetivo de este trabajo fue estudiar la relación entre la abundancia de una especie de ácaro forético (Poecilochirus sp.) y la abundancia de su hospedero, una especie de escarabajo carroñero (Nicrophorus mexicanus) a lo largo de un gradiente altitudinal en el estado de Hidalgo, México. Específicamente, se investigó si en aquellas localidades con una mayor abundancia de escarabajos habría también una mayor abundancia de ácaros.

Materiales y Método El trabajo se realizó en un gradiente altitudinal, a lo largo del cual fueron colectados escarabajos en las siguientes altitudes: 1,584 1,762, 2,318, 2,485, 2,746 y 2,875 m.s.n.m. Las altitudes más bajas (1,584 y 1,762 m.s.n.m.) corresponden a vegetación con matorral xerófilo, las altitudes intermedias a bosque de pino-encino, y las altitudes más elevadas (2,756 y 2875 m.s.n.m.), a bosque de oyamel. En cada una de las seis altitudes se seleccionaron cuatro sitios separados aproximadamente 500 m uno de otro. En estos veinticuatro sitios a lo largo de un año, se colocó cada mes una necrotrampa de un litro cebada con calamar, la cual permaneció activa durante 10 días, y los individuos de N. mexicanus colectados vivos fueron llevados al laboratorio donde se extrajeron los ácaros, los cuales fueron contados bajo un microscopio estereoscópico. Posteriormente de los ácaros se elaboraron laminillas empleando líquido de Hoyer como medio

226

de montaje. Los ácaros fueron identificados y posteriormente depositados en la Colección Nacional de Ácaros (CNAC) del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México. Para evaluar si existe alguna relación entre la abundancia de N. mexicanus y la abundancia de los ácaros a lo largo del gradiente altitudinal, se utilizó un análisis de regresión lineal simple. Como variable dependiente se utilizó el promedio del número de individuos de ácaros por individuo de N. mexicanus y como variable independiente el promedio del número de individuos de N. mexicanus colectados por trampa en los cuatro sitios de cada altitud a lo largo del año.

Resultados Se colectaron 317 individuos de Nicrophorus mexicanus durante el periodo de muestreo, de los cuales 175 presentaron deutoninfas foréticas del género Poecilochirus en pronoto, tórax y cabeza. Al analizar con regresión lineal se encontró una relación positiva y significativa entre la abundancia de N. mexicanus y la abundancia de Poecilochirus sp. (y = -0.638x + 7.258, R² = 58.31%, P = 0.047) (Fig. 1). También se halló que la abundancia de Poecilochirus sp. y N. mexicanus fue mayor en las altitudes intermedias (2,318 y 2,485 m snm), las cuales corresponden a sitios con bosque de pino-encino, y menor en altitudes bajas (1,584 y 1,762 m.s.n.m.) y altas (2,746 y 2,875 m.s.n.m.), las cuales corresponden a sitios con matorral xerófilo y bosque de oyamel, respectivamente (Fig. 1).

25 2,285

sp. 20

15 1,762

Poecilochirus 2,875 2,318 10 2,746 1,584

5 Abundancia de de Abundancia

0 0 5 10 15 20 Abundancia de Nicrophorus mexicanus

Fig. 1. Relación entre la abundancia de escarabajos (Nicrophorus mexicanus) y la abundancia de ácaros foréticos (Poecilochirus sp.) a lo largo de un gradiente altitudinal en el estado de Hidalgo, México (y = -0.638x + 7.258, R² = 58.31%, P = 0.047). Los números en la figura representan la altitud en m.s.n.m. de las diferentes localidades de colecta.

Discusión En este estudio se encontró que la abundancia de Poecilochirus sp. está relacionada positivamente con la abundancia de N. mexicanus, esta relación probablemente se debe a que en

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aquellas localidades con mayor número de escarabajos, los ácaros disponen de una mayor cantidad de recursos, es decir, cuentan con un mayor número de hospederos para llegar al alimento y con un mayor número de sitios para su reproducción (Scott, 1998). La abundancia de N. mexicanus es mayor en altitudes intermedias, lo cual corresponde a sitios con bosque de pino encino; concuerda con lo reportado por Peck y Anderson (1985), quienes mencionan que la abundancia de N. mexicanus es mayor en este tipo de vegetación. Se ha reportado que la sobrevivencia y/o reproducción de Nicrophorus, disminuye en climas con temperaturas altas o bajas, lo cual también ha sido planteado para otras especies del género (Smith et al., 2000). Así mismo, es posible que la mayor abundancia de N. mexicanus en altitudes intermedias se deba a que en estos sitios los escarabajos disponen de una mayor cantidad de alimento (i.e., pequeños cadáveres de vertebrados), lo cual ha sido demostrado para otras especies de Nicrophorus (Holloway y Schnell, 1997). En este trabajo se muestra que la altitud puede ser un factor importante en la variación de la abundancia de ácaros foréticos en los escarabajos carroñeros, sin embargo, es necesario analizar que otros factores influyen en este tipo de sistemas.

Agradecimientos Agradecemos al FOMIX-CONACYT 2006 (clave 43761), intitulado “Diversidad Biológica del Estado de Hidalgo” y a el Programa de Mejoramiento del Profesorado (PROMEP), Secretaría de Educación Pública, a través del proyecto intitulado “Implicaciones de la alteración de hábitats sobre interacciones entre carábidos y sus presas: análisis comparativo entre hábitats no manejados y sistemas agrícolas en el estado de Hidalgo” por su apoyo logístico. Al personal del Parque Nacional El Chico y La Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán por su apoyo logístico y por permitirnos realizar las colectas en estos sitios. A Roberto Campuzano por permitirnos llevar a cabo las colectas en el Rancho Santa Elena.

Literatura Citada Brown, J. M. y D. Sloan-Wilson. 1992. Local specialization of phoretic mites on sympatric carrion beetle hosts. Ecology, 73: 463-478. Holloway, A. K. y G. D. Schnell. 1997. Relationship between numbers of the endangered American burying beetle Nicrophorus americanus Oliver (Coleoptera: Silphidae) and available food resources. Biological Conservation, 81: 145-152. Peck, S. B. y R. S. Anderson. 1985. , phylogeny, and biogeography of the carrion beetles of Latin America (Coleoptera: Silphidae). Questiones Entomologicae, 21: 247-317. Schwarz, H. H, M. Starrach y S. Koulianos. 1998. Host specificity and permanence of associations between mesostigmatic mites (Acari: Anactinotrichida) and buryng beetles (Coleoptera: Silphidae: Nicrophorus). Journal of Natural History, 32: 159-172. Scott, M. P. 1998. The ecology and behavior of burying beetles. Annual Review of Entomology, 43: 595-618. Smith, J. R., A. Hines, S. Richmond, M. Merrick, A. Drew y R. Fargo. 2000. Altitudinal variation in body size and population density of Nicrophorus investigator (Coleoptera: Silphidae). Enviromental Entomology, 29: 290-298. Springett, B. P. 1968. Aspects of the relationship between burying beetles, Necrophorus spp. and the mite Poecilochirus necrophori Vitz. Journal of Animal Ecology, 37: 417-424.

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ANLISIS MULTIVARIADO DE LA FAUNA DE HORMIGAS Y SU ASOCIACION CON Solenopsis invicta Buren EN MATAMOROS, TAMAULIPAS, MEXICO.

Multivariate Analisis of the Ant Fauna Assiciate with Solenopsis invicta Buren en Matamoros Tamaulipas, Mexico.

Jorge Quezada-Martínez1, Sergio Sánchez-Peña1, Elsy Maria Delgado-García1, Heriberto Díaz- Solís1, y Alejandro A. Calixto2, 1Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, 2Texas A&M University

Palabras Clave: Solenopsis invicta, Densidad, Diversidad y Análisis Multivariado

Introducción La hormiga de fuego Solenopsis invicta Buren es considerada la hormiga plaga mas importante a nivel mundial debido a su gran variedad de dieta, altas densidades de población en areas infestadas y colonizando diversos ecosistemas, una vez que han sido modificados por el hombre o fenómenos naturales (Kaspari, 2000; Schultz & McGlynn, 2000). Las especies invasoras representan serios problemas a la ecología. Numerosos estudios han reportado el efecto de S. invicta sobre las poblaciones de hormigas nativas, la riqueza y abundancia de otros artrópodos; pueden tener un impacto negativo sobre otros vertebrados e invertebrados (Porter et al. 1990). En el 2005 S. invicta fue reportada por primera vez en México, en tres estados de la frontera de Mexicana: Tamaulipas, Nuevo León y Coahuila (Sánchez- Peña et al., 2005. Calixto et al (2008) utilizaron análisis multivariado para estudiar diferentes variables sobre poblaciones de hormigas locales con buenos resultados. Por lo que el objetivo del presente trabajo fue: determinar la diversidad, densidad y asociación entre especies de hormigas locales en áreas infestadas y no infestadas por Solenopsis invicta.

Materiales y Método El presente trabajo se realizo en el 2008 en dos tipos de áreas (Área Natural, a lo largo del Rió Bravo donde predomina la vegetación nativa típica de la región como huizaches, pastos, etc.; y un área agrícola -aledañas a caminos- donde predominaron cultivos de sorgo y maíz). Con las siguientes coordenadas 25 52 39N, 97 25 33W. Las áreas se localizan en el Noreste de México adyacentes al Rio Bravo. El clima es caluroso con lluvias en verano, Las temperaturas oscilan enter -6ºC y 40ºC. La precipiotacion anual media es de 600 mm. El muestreo se realizo en el 2008 (18 de marzo). Un estudio preliminar se realizo con cebos (salchicha como atrayente) en cada una de las áreas para verificar la presencia de S. invicta (Calixto et al 2007; Sánchez et al 2005). Se usaron trampas Pitfall consistentes en recipientes de plástico con shampoo como agente letal para evaluar y estimar la actividad, densidad y diversidad de hormigas nativas y la especie invasora S. invicta. Las trampas se colocaron a 25 mts una de la otra en cada uno de los transectos, recogiéndose a las 72 horas y posteriormente fueron trasladadas al laboratorio para su identificación. Las hormigas fueron identificadas usando un microscopio-stereoscopico Stemi

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DRC Zeiss Germany. Las hormigas fueron identificadas a genero y especie usando las claves Cook et al (2002); Holldobler & Wilson (1990); Plowes & Patrock (2000); Fisher et al. (2008). Asociación de Hormigas. La relación entre áreas infestadas y no infestadas por S invicta fue analizado por un Análisis de Factores (Manly 1992); a partir de una matriz de datos de abundancia (número de hormigas por trampa) basado en la información de las trampas pitfall (Tabla 1). Para cuantificar el efecto de S. invicta en la comunidad de hormigas, usamos las densidades de diferentes especies de hormigas como variables compuestas (factores) que explican la asociación entre diferentes especies de hormigas. Dentro de un mismo factor, las variables (hormigas) con el mismo signo y un coeficiente de correlación absoluta > 0.5 tienen una relación positiva entre ellas y es negativa cuando los signos son diferentes. Se utilizo el sofware Statistica ver 6 para este análisis. (Statistica Ver 6, 1988).

Resultados Densidad y Diversidad de Hormigas. Se colectaron un total de 11,544 hormigas (7,450 área no infestada y 4, 094 área infestada). Se colectaron un total de 25 géneros distribuidos en seis subfamilias; Myrmecinae fue la más numerosa (9 generos), seguida por Dolichoderinae (3), Formicinae con (3), Ponerinae con (3), Ecitoninae con (2) y Pseudomyrmex con (1). El taxón más abundante en las tres áreas no infestadas fue Pheidole con un 32%, seguida por S. geminata y Forelius spp. En el area infestada la especie mas abundante fue S. invicta con un 55 % seguida por Forelius spp. Referente a la diversidad de géneros área no infestada arrojó el mayor numero de taxa (24); el infestado (21). (Cuadro 1) Asociación de Hormigas. Área no infestada El análisis para los dos factores representa el 13 % de la varianza total (Cuadro 2). El primer factor explica el 11 %, representado en una asociación positiva por trece taxas (Grupo A, Fig. 1). El segundo factor explica el 1 %, representado por Forelious sp. Área infestada: El análisis para los dos factores representa el 13 % de la varianza total (Cuadro 2). El primer factor explica el 12 %, representado por una asociación positiva de 15 taxas (Grupo A, Fig. 2). El segundo factor explica el 1 %, representado por S. invicta.. A nosotros nos parece que los pesos o cargas de los factores de ambas areas indican una diversidad alta en donde varias especies son abundantes o dominantes.

1.0

0.8 Forelious

0.6 D. flavus 0.4

0.2 Pheidole

Factor 2 3 Grupo1194 6101 2 7 0.0 5 A 8 -0.2 D. bicolor -0.4 S. geminata

-0.6 -1.1 -1 -0.9 -0.8 -0.7 -0.6 -0.5 -0.4 -0.3 -0.2 -0.1 Factor 1 Fig. 1. Análisis de correspondencia de las variables (hormigas) en el espacio bidimensional y su relación con los Factores 1 y 2 para las especies capturadas en las trampas pitfall para el tercer muestreo área no infestada por S. invicta. Grupo A integrado por (1). P. terricola (2). M. minimum (3). Tetramorium (4). Camponotus (5).Cyphomyrmex. (6). S. molesta. (7). P. barbatus (8). Labidusr (9). Leptogenys (10). Crematogaster.

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Cuadro 1. Diversidad, Densidad y proporcion de proporción de hormigas presentes en el muestreo en Matamoros, Tamaulipas. Mx Muestreo Artea No Sub Familia Especie Infestada Area Infestada Totales % Totales % Dolichoderinae D. bicolor 565 7.58 48 1.17 Dolichoderinae D. flavus 299 4.01 66 1.61 Dolichoderinae Forelious sp 960 12.89 497 12.14 Ecitoninae Labidus sp 83 1.11 30 0.73 Ecitoninae Neivamyrmex sp 1 0.01 - - Formicinae Camponotus sp 35 0.47 21 0.51 Formicinae Formica sp 3 0.04 2 0.05 Formicinae P. terricola 82 1.10 - - Myrmicinae Cardiocondyla sp 5 0.07 - - Myrmicinae Crematogaster sp 40 0.54 36 0.88 Myrmicinae Cyphomyrmex sp 111 1.49 81 1.98 Myrmicinae Leptothorax sp 100 1.34 48 1.17 Myrmicinae M. minimun 159 2.13 46 1.12 Myrmicinae P. barbatus 113 1.52 187 4.57 Myrmicinae Pheidole sp 2401 32.23 261 6.38 Myrmicinae S. geminata 2147 28.82 293 7.16 Myrmicinae S. invicta - - 2257 55.13 Myrmicinae S. molesta 42 0.56 48 1.17 Myrmicinae Strumigenys sp 6 0.08 5 0.12 Myrmicinae Tetramorium sp 222 2.98 141 3.44 Myrmicinae Trachymyrmex sp 3 0.04 - - Ponerinae Leptogenys sp 30 0.40 15 0.37 Ponerinae P. harpax 18 0.24 3 0.07 Ponerinae P. villosa 14 0.19 1 0.02 Pseudomyrmicinae Pseudomyrmex sp 11 0.15 8 0.20 Totales 7450 100 4094 100 No Especies 24 21

Discusion. Evaluando tamaño y diámetro de la trampa Pitfall la densidad y diversidad de hormigas nativas (Luff 1975) menciona que la eficiencia en la captura de la trampa Pitfall depende del tamaño, forma y material del cual esta elaborado. Mientras que trampas pequeñas capturan proporciones altas de especies pequeñas las trampas grandes son más eficientes para capturar especies grandes. (van den Bergh 1992). Luff (1975) recomienda el uso de trampas pitfall de plástico de mayor tamaño. Densidad de hormigas. Los datos para densidad indican que la especie con mayor abundancia de individuos capturados en el muestreo para el área infestada fue S. invicta (55 %), seguida por Forelius (12 %). Los datos concuerdan con (Camilo et al 1990), en el que S. invicta represento el 41.9 del total de hormigas colectadas en el centro de Texas, Cherry en (2001)

231

reporta que S. invicta fue la especie detectada con mayor densidad y frecuencia que el resto de las hormigas nativas.

0.6 0.4 S. geminata

0.2 5 1161371012 3 8 42 1 0.0 Grup9 Forelious sp -0.2 o A

Factor 2 -0.4

-0.6

-0.8 S. invicta -1.0 -1.1 -1 -0.9 -0.8 -0.7 -0.6 -0.5 -0.4 -0.3 -0.2 -0.1 Factor 1 Fig. 6. Análisis de correspondencia de las variables (hormigas) en el espacio bidimensional y su relación con los Factores 1 y 2 para las especies capturadas en las trampas pitfall para el tercer muestreo área infestada por S. invicta. Grupo A intregrado por ((1). Pheidole (2). D. bicolor (3) D. Flavus (4) M. minimum. (5). Tetramorium (6).Camponotus (7).Cyphomyrmex (8).S. molesta (9). P. barbatusr (10) Labidus (11). Leptogenys (12) Leptothorax (13). Crematogaster

Cuadro 2. Eigenvalue, la proporción de la varianza y la carga de las especies (aigenvectors) para los dos primeros factores 1 y 2 de las especies colectadas en las trampas pitfall para los tres tipos de trampas en los tres muestreos Tercer Muestreo Especie Área No Infestada Área Infestada Factor 1 Factor 2 Factor 1 Factor 2 Camponotus -0.98607 0.025533 -0.99291 0.005540 Crematogaster -0.98866 0.037853 -0.98503 0.033825 Cyphomyrmex -0.95775 0.098306 -0.97971 0.015472 D. bicolor -0.50165 0.308770 -0.97612 -0.030317 D. flavus -0.66202 0.485371 -0.94927 0.022227 Forelius -0.39763 0.751335 -0.60237 -0.198222 Labidus -0.91816 0.130127 -0.97338 0.026442 Lepthogenys -0.98839 0.044315 -0.99284 0.005758 Lepthotorax -0.97241 0.019530 -0.97185 0.021638 M. minimum -0.95292 0.010846 -0.98086 -0.011940 P. barbatus -0.93769 0.017928 -0.93644 -0.051396 P. terricola -0.96491 0.018432 - - Pheidole -0.27520 0.046390 -0.87600 -0.032275 S. geminata -0.13669 0.431184 -0.58078 0.370862 S. invicta - - -0.19737 -0.920720 S. molesta -0.97622 0.035665 -0.93893 0.029568 Tetramorium -0.94588 0.000261 -0.90898 0.052940 Expl.Var 11.14110 1.116579 12.70091 1.036086 Prp.Totl 0.69632 0.069786 0.79381 0.064755

232

Para el caso de las áreas no infestadas las especies abundante fue Pheidole (32 %) seguida por S. geminata y Forelius spp. S. invicta resulto ser la especie mas abundante en el muestreo, puede ser debido a una serie de características favorables como su alta densidad poblacional lo que le permiten competir y obtener con mayor facilidad alimento, refugio y hábitat (Calixto et al 2007) esto le permite ser una especie súper depredadora dominando el recurso y hábitat (Camilo et al 1990; Cook 2003. Diversidad de Hormigas. El numero de taxas capturadas fue de 24 para el area no infestada y 21 para el area infestada), Sudder G. (2000) recomienda trampas pitfall con capacidad de 250 ml para capturar un mayor número de especies. Nuestros datos representan el 75% de los géneros reportados para el condado de Cameron, Texas adyacente al Rió Grande. (O´Keefee et al 2000). Análisis multivariado y Patrón de asociación: En la aplicación de análisis multivariado factorial se puede observar un efecto diferente en el patrón de dispersión, distribución y asociación en el espacio bidimensional de las hormigas locales para áreas infestadas y no infestadas por S. invicta. El muestreo (Fig. 1) muestra diferencias claras en áreas infestadas donde se observa a S invicta como especie predominante en el espacio interactuando negativamente con S. geminata y Forelius. Mientras que el resto que integra la mayoría de las especies (Grupo A) se observa un factor de agrupación asociándose positivamente entre ellas, como efecto de las especie dominante. El área No infestada (Fig. 2) se observa aun factor de agrupación asociándose positivamente entre ellas (Grupo A) que puede ser como consecuencia de las especies dominantes S. geminata, D, flavus, D. bicolor y Pheidole sp. Camilo et al 1990 reporta a S. invicta interactuando en simetría con 9 especies de hormigas locales en el centro de Texas, además presentando una asociación negativa con Pogonomyrmex y Pheidole. En nuestro análisis Pheidole también se asocia negativamente con S. invicta. Calixto 2007 reporta que D. flavus, P, barbatus y Pheidole interactúan negativamente con S. invicta, además observo que cuando se reduce las poblaciones de S. invicta se incrementan densidades y diversidad de población de varias especies de hormigas sobresaliendo D. flavus.

Conclusiones: En el área infestada S. invicta fue la especie mas abundante con un 55 % mientras que en el área no infestada la especie mas abundante fue Pheidole spp. Con un 32 % En el área no infestada presento la mayor diversidad de taxas con 24 seguido de la infestada con 21. S. invicta presenta una relación negativa con P. barabatus y Pheidole sp.

Literatura Citada. Camilo, G. R. y S. A. Philips. 1990. Evolution of ant communities in response to invasion by the fire ant Solenopsis invicta, pp.190-198 in: R. K. Vander Meer, K. Jaffé y A. Cedeno, eds., Applied Myrmecology: A World Perspective Westview Press, Boulder. Cook, J. L., Stephen, F., O’Keefe, S. T. & Vinson, S. B. (2002) Texas Fire Ant Identification: An Illustrated Key. Fire Ant Plan Fact Sheet 13. Texas Cooperative Extensión/Texas Agricultural Experiment Station. Calixto, A. 2004 Diversity, Abundance, Seasonality and Interactions of Ants (Hymenoptera:Formicidae) in pecans in Mumford, Robertson Co., Texas. MSc Thesis. Texas A&m University. 164 p

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Calixto, A., M. K. Harris., A. Knutson and C, L, Barr 2007 Native Ant Responses to Solenopsis invicta Buren Reduction Using Broadcast Bait. Envoron. Entomol 36(5):1112-1123 (2007) Calixto, A., M. K. Harris, and L Barr (2008) Resurgence and Persistence of Dorymyrmex flavus Following Reduction of Solenopsis invicta Buren with a Boatcast Bait. In press Cherry, R. (2001) Interrelationships of ants (Hymenoptera:Formicidae)Biodiversity and Conservation 12:187-195. Fisher, B. L. (2000-2008) Ants of the World. Greenslade, P.J.M. 1964. Pitfall trapping as a method for studying populations of Carabidae (Coleoptera). Journal of Animal Ecology 33:301-310. Gotelli, N. J. & Colwell, R. K. (2001) Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in the measurement and comparison of species richness. Ecology Letters 4, 379-391. Holldobler, B. & Wilson, E. O. (1990) The ants. 732 pp. Cambridge, Massachusetts. Harvard University Press (Ed). Kaspari, M. (2000) A primer on ant ecology pp. 9–24. In Agosti, D., Majer, J., Alonso, E. and Schultz, T., (eds.). Ants: standard methods for measuring and monitoring biodiversity. Biological diversity handbook series. Smithsonian Institution Press. Washington DC. Luff, M. L. 1975. Some features influencing the efficiency of pitfall traps. Oecologia (Berl.) 19:345-357. Manly F.J. B (1992) Multivariate Statistical. Methodds 159p Porter, S. & Savignano, D. (1990) Invasion of Polygyne Fire Ants Decimates Native Ants and Disrupts Arthropod Community. Ecology 71: 6, 2095-2106. Plowes, N. J. & Patrock, R. (2000) A field key to the ant (Hymenoptera, Formicidae) found at Brackenridge field laboratories, Austin, Travis County, Texas. Fire ant Lab Brackenridge Field Laboratories University of Texas at Austin. pp.22. O´Keefe S. T (et al) 2000. The Distribution of Texas Ants. SouthWestern Entomologist. Supplement No 22. 92p Schultz, T.R. & McGlynn, T.P. (2000) the interactions of ants with other organisms pp. 35-44. In Agosti, D., Majer, J., Alonso, E. and Schultz, T., (eds.). Ants: standard methods for measuring and monitoring biodiversity. Biological diversity handbook series. Smithsonian Institution Press. Washington DC. Sánchez-Peña, S. R., Patrock, R. J. & Gilbert, L. R. 2005 The red imported fire ant is now in Mexico: documentation of its wide distribution along the Texas-Mexico Border. Entomological News 116: 5, 363-366. Sudder G.G. E 2000 Pitfall Traping. Dpto Zoology. University of Brithish Columbia. Canada. V6T 124 (http://www.eman-rese.ca/eman/reports/publications/sage/sage12.htm). Statistica (1988) Statistica for Windows (ver 6.0) statsoft Inc. Tulsa. Ok. USA van den Bergh, E. 1992. On pitfall trapping invertebrates. Entomological News 103:149-156.

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DENSIDAD ÓPTIMA DE CONFINAMIENTO DE LA MOSCA MEXICANA DE LA FRUTA Anastrepha ludens (LOEW) (DÍPTERA: TEPHRITIDAE)

Optimum density of confinement of mexican frut fly Anastrepha ludens (Loew) (Díptera: Tephritidae)

Roberto F. Gramajo-Reyes1, José Arredondo2 y Francisco Díaz-Fleischer3. 1Facultad de Ciencias Agrícolas, Campus IV, Universidad Autónoma de Chiapas, Huehuetan, Chiapas, México. 2Campaña Nacional Contra Moscas de la Fruta, Desarrollo de Métodos, 2ª Av. Sur 5 Altos, CP. 30700, Tapachula, Chiapas, México. 3INBIOTECA, Universidad Veracruzana, Apartado Postal 250, CP. 91090, Xalapa, Veracruz, México. [email protected]

Palabras Clave: Anastrepha ludens, densidad óptima, confinamiento.

Introducción La Técnica del Insecto Estéril (TIE) basa su éxito en la competitividad sexual de los machos estériles producidos masivamente en plantas de cría. Sin embargo, las condiciones de confinamiento pueden afectar varios atributos importantes en su desempeño sexual. Por ejemplo, en los laboratorios de cría, los insectos adultos están sometidos a condiciones de altas densidades poblacionales que se mantienen en las jaulas de reproducción. Estas condiciones favorecen a aquellos machos que maduran sexualmente a menores edades y que inician el cortejo de hembras en horas más tempranas y durante lapsos más largos provocando cambios en el comportamiento de cortejo y de cópula por efecto de la continua interferencia de otros machos (Cayol, 2000; Briceño y Eberhard, 2002). Estudios recientes, han demostrado que la densidad de confinamiento, afecta de manera inmediata el desempeño sexual del los machos de A. ludens. Arredondo y Díaz-Fleischer (2007), evaluaron, con insectos silvestres, tres densidades de confinamiento. En jaulas de 30X30X30 cm colocaron 500, 100 y 50 machos (densidades correspondientes a áreas de 10.8, 54 y 108 cm2 por mosca respectivamente). Los insectos estuvieron sometidos a estas densidades desde el momento de la emergencia hasta que alcanzaron su madurez sexual (16 días después de la emergencia), momento en el que fueron evaluados. Los resultados que obtuvieron demostraron que los machos sometidos a densidades de 500 individuos por jaula redujeron significativamente su competitividad sexual en comparación con los insectos expuestos a los otros dos tratamientos. No se encontraron diferencias estadísticas entre los insectos expuestos a densidades de 50 y 100 individuos por jaula. De estos resultados surgieron las siguientes preguntas de investigación: 1) ¿Cual es la densidad óptima de confinamientos de A. ludens? (máximo número de insectos por jaula sin que se afecte de manera significativa el desempeño sexual). 2) ¿Los insectos de laboratorio (criados masivamente por más de 100 generaciones) responde de igual manera ante la densidad? 3) ¿Las hembras de estos insectos son también afectadas en su desempeño sexual por la densidad de confinamiento?.

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Esté trabajo pretendió responder estos cuestionamientos con el fin de generará información aplicada en la TIE de A. ludens, la mosca de la fruta con mayor importancia económica en nuestro país.

Materiales y Método utilizaron insectos de origen silvestre y laboratorio. Los primeros se obtuvieron de frutos larvados de naranja agria (Citrus aurantium L.) colectados en el municipio de Tuxtla Chico, Chiapas, México. Los segundos, se obtuvieron en estado pupal, dos días previos a la emergencia, de la cría masiva de la Planta MoscaFrut, ubicada en Metapa de Domínguez, Chiapa. Se emplearon jaulas con área de reposo interno de 5400 cm². Construidas con estructura de madera de 30X30X30 cm, forradas con malla mosquitera, a excepción de uno de sus lados, el cual se cubrió con una pantimedia blanca de licra, talla extragrande, a la cual, se le cortaron las piernas para permitir el acceso de las manos al interior de la jaula y poder manipular a los insectos. Sé proveyeron con agua (bebederos con algodón) y alimento (azúcar más proteína hidrolizada en proporción 3:1). Recién emergidos los insectos, fueron separados por origen, sexo de acuerdo a los siguientes tratamientos: 100, 200, 300, 400, 500 moscas por jaula (54, 27, 18, 13.5, 10.8 cm²/ mosca, respectivamente). Se mantuvieron en condiciones de laboratorio a 26±1° C, 75 ± 15% HR y un fotoperiodo de 12:12 horas luz:oscuridad. Los insectos se mantuvieron en estas condiciones hasta que alcanzaron la madurez sexual (16 ± 1 día) (Aluja, 1993). Para las evaluaciones de competitividad sexual, se emplearon jaulas de campo estándar de las usadas en las evaluaciones de control de calidad de moscas (3 m de diámetro por 2 m de altura) (Chambers et al., 1983; Calkins & Webb, 1983). Para ambientar las jaulas, se colocaron en su perímetro interior, y de manera alternada, 8 árboles de mangos y 8 árboles de naranja agria de aproximadamente 2 años de edad, con una altura aproximada de metro y medio. Dos árboles más, de cada frutal, fueron empleado para ocupar la parte central de las jaulas. Dos horas previas a las evaluaciones, se marcaron las moscas sobre el tórax con pintura de agua marca Vinci para identificar el tratamiento. Se liberaron en las jaulas 10 parejas procedentes de cada densidad y de cada origen (laboratorio o silvestre). Se registro, el porcentaje de cópulas, latencia y tiempo a la cópula. Los datos se analizaron mediante una ANOVA. Se realizaron 15 repeticiones. Los datos porcentuales, se transformaron a arcoseno, utilizando la expresión √X+0.05 (Zar, 1984). Los gráficos muestran los datos sin transformar.

Resultados Se encontraron diferencias estadísticas entre los porcentajes de cópulas obtenidas por los machos silvestres sometidos a los diferentes tratamientos evaluados (P<0.05). Los machos confinados a densidades de 100 individuos por jaula (54 cm2), obtuvieron mayor porcentaje de cópulas que aquellos machos que se expusieron a densidades más altas. Los porcentajes de cópulas obtenido por los machos confinados entre las densidades de 200 a 500 insectos por jaula, no fueron estadísticamente diferentes (Fig. 1). No sé encontraron diferencias estadísticas entre los porcentajes de cópulas de las hembras silvestres evaluadas (P>0.05). Los valores de latencia y tiempo de cópula, en machos y hembras, no fueron estadísticamente diferentes (P>0.05) (Cuadro 1). Los porcentajes de cópulas obtenidos por los machos y las hembras de laboratorio de los tratamientos evaluados, no presentaron diferencias estadísticas entre si (P>0.05). Los valores de

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latencia y tiempo de cópula, en machos y hembras, no fueron estadísticamente diferentes (P>0.05) (Cuadro 2).

40

35 a

30 ab b 25 b 20 b % % Cópulas de 15 10 5 0 100 200 300 400 500 Densidad de confinamiento

Fig. 1. Porcentaje Promedio (+ EE) de cópulas obtenidas por machos de A. luden de origen silvestre, confinados a diferentes densidades. Barras seguidas con la misma letra no son estadísticamente diferentes entre si al nivel de 0.05 (comparación de media Fisher’s PLSD).

Cuadro 1. Porcentajes, latencia y tiempo (minutos) de cópula (promedio ± E.E.) de A. ludens de origen silvestre confinados a diferentes densidades. Los datos de una misma columna no presentan diferencias estadísticas entre si (ANOVA= 0.05). Variables (promedio ± E.E.) Tratamientos % de cópula Latencia a la cópula (min) Tiempo de cópula (min) Densidad de insecto Hembras Machos Hembras Machos Hembras 100 20.2 ± 3.8 93.4 ± 2.4 97.1± 3.0 60.4 ± 3.3 55.6 ± 4.3 200 20.2 ± 2.1 98.1 ± 2.4 94.2 ± 2.1 63.8 ± 4.9 62.5 ± 5.0 300 18.2 ± 2.7 99.5 ± 2.2 95.0 ± 2.2 65.1 ± 4.5 57.6 ± 4.1 400 18.7 ± 2.5 97.2 ± 3.6 98.6 ± 2.8 59.9 ± 5.8 50.6 ± 4.1 500 22.7 ± 2.7 97.6± 2.7 95.6± 2.5 58.7 ± 3.9 67.7 ± 4.2

Cuadro 2. Porcentajes, latencia y tiempo (minutos) de cópula (promedio ± E.E.) de A. ludens de origen de laboratorio confinados a diferentes densidades. Los datos de una misma columna no presentan diferencias estadísticas entre si (ANOVA= 0.05). Variables (promedio ± E.E.) Tratamientos % de Cópulas Latencia a la cópula (min) Tiempo de cópula (min) Densidad de insecto Machos Hembras Machos Hembras Machos Hembras 100 21.6 ± 1.4 18.0 ± 1.6 88.4 ± 2.6 89.2 ± 3.0 81.0 ± 3.9 78.6 ± 4 0 200 19.5 ± 1.4 21.7 ± 1.6 81.6 ± 3.0 84.2 ± 3.0 82.0 ± 3.8 84. 6 ± 3.8 300 20.0 ± 1.3 21.5 ± 1.8 85.6 ± 3.7 79.9 ± 2.8 81.5 ± 4.6 74.7 ± 3.1 400 17.6 ± 1.1 18.0 ± 1.1 86.1 ± 3.3 87.5 ± 2.5 77.7 ± 4.1 82.3 ± 4.9 500 21.4 ± 1.4 20.9 ± 1.4 85.5 ± 2.6 86.5 ± 3.0 80.8 ± 3.8 84. 8 ± 4.4

Discusión Este estudio muestra la alta sensibilidad que tiene los machos de A. ludens de origen silvestre a la densidad de confinamiento. Densidades de 27cm2/ mosca (200 individuos por jaula)

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son suficientes para afectar de manera importante el desempeño sexual del macho y este daño, pudiera ser de manera permanente. Se ha observado que los efectos de estímulos en el desarrollo temprano de insectos (estado de huevo, larva y durante la edad adulta) puede tener efectos irreversibles en su comportamiento. Por ejemplo: el desarrollo del lóbulo óptico, se ve afectado por el régimen de luz en que los animales fueron criados como adultos (Barth et al., 1997). Sin embargo, en cuestiones de densidad, faltan estudios que determinen si el daño que se genera en la competitividad sexual es de manera permanente. Tampoco se ha determinado el tiempo de confinamiento que el insecto requiere para que el daño ocurra. Por otra parte, es interesante observa que las hembras silvestres no fueron afectadas en su éxito de cópula por la densidad de confinamiento en que se desarrollaron. Contrario a estos resultados, Dukas y Mooers (2003) determinaron en Drosophila melanogaster (Meigen) que los machos criados en mayor espacio per capital son más atractivos para copular, pero además, las hembras criadas en un mayor espacio también fueron más atractivas como posibles parejas. Este investigador sugiere que la densidad de confinamiento puede generar cambios en la composición o concentración de emisión de feromonas sexuales, situación que en A. ludens ocurre en el macho y no en la hembra (Aluja, 1993). Propuestas como las Liedo et al. (2007), en las cuales demuestra que la colocación de insertos (piezas de plexiglás) en el interior de las jaulas de reproductores, reducen los efectos adversos de la cría masiva sobre el desempeño de apareamiento de los machos de la mosca del Mediterráneo (Ceratitis capitata Wiedemann), deberán ser evaluadas en A. ludens, y determinar, si el incremento del área de reposo disminuye el efecto negativo de la densidad de confinamiento sobre la competitividad sexual de los machos. También, con base en estos resultados, se sugiere que los insectos silvestres que se utilizan para comparar las cepas de cría masiva o bien, en evaluaciones en las cuales la competitividad sexual del macho es la variable a medir, deben mantenerse bajo condiciones de confinamiento de 100 individuos por jaula (54cm2/ mosca). La densidad de confinamiento no afectó la latencia y tiempo de copula. Contrario a esto, Noor (1997) determinó en D. pseudoobscura, que insectos criados en grupos fueron más lentos para iniciar su cortejo y cortejaron menor tiempo que aquellos que fueron criados de manera individual. No es extraño que los insectos de origen de laboratorio no fueran afectados por la densidad de confinamiento. Ya que es muy probable que esta resistencia se haya generado a través de la adaptación que sufrieron al ser sometidos a las condiciones artificiales de la cría masiva. En esta, las jaulas de reproducción mantienen densidades de 2.3 insectos por cm2. Cabe señalar que los insectos evaluados, proceden de insectos que se han mantenido en estas condiciones de cría por más de 100 generaciones y esto probablemente sea el origen a la tolerancia de las altas densidades de confinamiento. Es importante señalar que serán requeridos más estudios en el tema con moscas de origen de laboratorio. Ya que es importante determinar la densidad óptima de confinamiento para poder realizar acciones de mejora, tanto en las salas de cría como en las salas de empaque. Muy probablemente se tendrá que trabajar con densidades de población mucho mayores a las que se evaluaron en esta investigación. Por ejemplo, densidades de 2.3 moscas por cm2 deberán contemplarse y determinar su efecto en la competitividad sexual.

Agradecimientos

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A: Javier Coutiño, Álvaro Meza, Jesús F. Avendaño, Alejandro Reyes, José L. Tejada, por su valioso desempeño en la realización de este trabajo. Al MC Salvador Flores por la revisión de este trabajo. Este estudio fue financiado por la CNCMF (SAGARPA- IICA) y COCYTECH proyecto número: CHIS-2005-C03-016.

Literatura Citada Aluja, M. 1993. Manejo integrado de la mosca de la fruta. 1ª. Edición. Ed. Trillas. México. pp. 69-76. Arredondo, J. y F. Díaz-Fleischer. 2007. Mejoramiento de la competitividad sexual de los machos de Anastrepha ludens (Diptera: Tephritidae) utilizando enriquecimiento ambiental. En E. Venegas, A. Equihua, C. Luna, J. Rasas (eds.), Entomología mexicana. 6 (I): 256-258. Barth, M., Hirsch, H. V. B., Meinertzhagen, I. A. & Heisenberg, M. 1997. Experience dependent developmental plasticity in the optic lobe of Drosophila melanogaster. Journal of Neuroscience, 17: 1493–1504. Briceño, R.D. and W.G. Eberhard. 2002. Decision during courtship by male and female medflies (Diptera: Tephritidae): correlated changes in male behavior and acceptance criteria in mass-reared flies. Fla. Entomol, 85:14-31 Calkins, C. O., and J. C. Webb. 1983. A cage and support framework for behavioral tests of fruit fies in the field. Fla. Entomol. 66: 512-514 Chambers, D. L., C. O. Calkins, E. F. Boller, Y. Itô and R. T. Cunningham. 1983. Measuring, monitoring, and improving the quality of mass-reared Mediterranean fruit flies, Ceratitis capitata Wied. 2. Field tests for confirming and extending laboratory results. Z. Ang. Entomol. 95: 285-303. Cayol, J.P. 2000. Changes in sexual behavior and life history traits of tephritid species caused by mass-rearing processes. In M. Aluja & A.L. Norrbom (eds.), Fruit flies (Tephritidae): Phylogeny and Evolution of Behavior. pp. 843-859. Dukas, R. & A. O. Mooers, 2003. Environmental enrichment improves mating success in fruit flies. Animal Behaviour. 66: 741-749 Liedo, P., S. Salgado, M. L. Sosa, A. Oropeza and J. Toledo. 2007. Improving mating performance of mass-reared sterile mediterranean fruit flies (diptera: tephritidae) through changes in adult holding conditions: demography and mating competitiveness. Florida Entomol, 90(1): 33-40 Noor, M. A. F. 1997. Environmental effects on male courtship in Drosophila pseudoobscura. Journal of Insect Behavior. 10: 305–312. Zar, J. H. 1984. Biostatistical Analysis. – Prentice Hall, Englewood Cliffs, New Jersey.

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EVALUACIÓN DE LA RESISTENCIA DE 18 HÍBRIDOS DE TOMATE AL ATAQUE DEL MINADOR DE LA HOJA

Evaluation to the resistance on tomato hybrid eighteen against leaf miner attack

Corrales-Madrid, J. L., F. Garay- Lizárraga, P. Sánchez-Peña, J. A. Garzón-Tiznado, S. Parra- Terraza, M. Villarreal-Romero y S. Hernández-Verdugo. Universidad Autónoma de Sinaloa. Facultad de Agronomía. Carretera Culiacán-Eldorado km. 17.5 Culiacán, Sinaloa México. Tel 6678 46 10 84. [email protected].

Palabras Clave: Resistencia, híbridos de tomate y minador hoja

Introducción El tomate es una de las hortalizas más cultivadas y difundidas en el mundo. En México, esta considerado como la segunda especie hortícola más importante por la superficie sembrada que ocupa y como la primera por su valor de producción. Lo anterior, señala el enorme valor que guarda este cultivo no solo en el comercio, si no también en el sistema alimentario mundial (Gallardo et al., 2005). El tomate fresco se consume principalmente en ensaladas, cosido o frito. En mucha menor escala se utiliza como encurtido. El tomate Solanum lycopersicon L. es una hortaliza de suma importancia debido a que es la segunda hortaliza más cultivada del mundo después de la papa. Este cultivo es muy importante en la economía porque genera empleos directos a muchos miles de personas de la entidad y otras partes del país. El nombre del tomate deriva de la palabra náhuatl tomatl, idioma de los antiguos mexicanos (Nuez, 1999). En el estado de Sinaloa, la principal actividad es la producción hortícola para exportación, es a la vez una de las principales actividades económicas, de tal forma, que constituyen una de las principales fuentes de empleo y sostén para los trabajadores. La superficie sembrada en el ciclo 2005-2006 fue de 25,768 ha; los principales municipios productores de tomate en el estado de Sinaloa son: Los Mochis, Guasave, Culiacán y La Cruz de Elota. En el valle de Culiacán, la superficie destinada para el cultivo de tomate fue de 7399 ha (Anónimo, 2006). El cultivo del tomate en el proceso de producción tiene varios factores limitantes, entre ellos, las plagas y enfermedades. Entre las plagas mas importantes tenemos al minador de la hoja (Liriomyza spp). Existen varias especies de minadores de la hoja, las más comunes son: Liriomyza munda Frick, L. trifoli Burguess, L. pictella Thomson y L. sativae Blanchard, siendo esta última la más común en el estado de Sinaloa (Caro, 2004). En el tomate, este insecto es considerado una plaga secundaria; sin embargo, debido a las aplicaciones calendarizadas de insecticidas de amplio espectro para el control de otras plagas, principalmente gusanos, se han eliminado sus enemigos naturales produciendo altas densidades de Liriomyza trifolii (Johnson et al., 1983; 2000; Ferguson 2004). Con base en lo mencionado anteriormente, se planteó el presente estudio con el objetivo de determinar la resistencia de 18 híbridos de tomate al ataque del minador de la hoja Liriomyza spp.

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Materiales y Método El experimento se llevó a cabo en los terrenos del Campo Experimental del Instituto de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), ubicado por la autopista Culiacán- Mazatlán Km. 17.5. Las coordenadas geográficas del lugar son 24°48’30”, la altura sobre el nivel del mar es de 30 m. Cuenta con un clima semiseco cálido con lluvias en verano BS1 y una temperatura promedio anual que oscila entre los 25.5° presentándose la máxima 41° C en el verano y la mínima de 3° C en el invierno y una precipitación pluvial anual de 672.7mm. La humedad relativa atmosférica media anual es de 68% presentándose la máxima de 81% en el mes de septiembre y la mínima de 51% en el mes de abril (López y Moreno, 1996). El experimento se realizó en dos parcelas, una sin y otra con tratamiento químico con las mismas características, pero en el químico, se efectuaron las aplicaciones como lo hacen la mayoría de los agricultores de la región. Se usó el diseño de bloques completos al azar con 18 tratamientos y cuatro repeticiones, la unidad experimental fue compuesta por un surco de 5 m con una distancia entre planta de 33 cm y entre surcos de 1.80 m. La superficie de cada unidad experimental fue de 9 m2 y el área total del experimento fue de 1296 m2 incluyendo los dos lotes con aplicaciones y sin aplicaciones de insecticidas Los tratamientos utilizados fueron los híbridos HMX 7797, PLANTY (SD 333), ABUELO (SD 453) y RFT-750513 (Roma indeterminado); LIBERTY, E33499, MX5059, MX5035, MX5034, TYTO 20, TYTO 28 e ISIS (Bola indeterminado); S- 50303, S-50669, PIK RIPE 461 y MX 5070 (Bola determinado); DRD 8541 y DRD 8542 (Roma determinado). El muestreo se llevó a cabo dos veces por semana. El muestreo se llevó a cabo de la siguiente manera: se cortó al azar un foliolo por planta (15 foliolos en total) de la parte media de la planta por tratamiento y se registró el número de larvas por foliolo por tratamiento. Los muestreos se agruparon mensualmente (Avilés, 1985). La variación de la resistencia entre los híbridos se obtuvo mediante análisis de varianza, tomando a las poblaciones como fuente de variación. Una vez encontradas las diferencias, se corroboraron mediante una prueba de comparación de medias mediante el método de Tukey. Para el análisis de los datos se utilizó el paquete estadístico SAS (1998) ver. 3.1.

Resultados y Discusión Densidad poblacional de larvas de minador de la hoja sin tratamiento. Al realizar el análisis de varianza (ANVA) del mes de noviembre, se puede observar que no se encontraron diferencias significativas entre tratamientos. Al realizar el análisis de varianza del mes de diciembre, se puede observar que si se encontraron diferencias significativas entre tratamientos. Mediante la comparación de medias se observa que el tratamiento más susceptible fue el 5 (LIBERTY) con una media de 3.79, pero es estadísticamente igual a todos los tratamientos excepto al 3; además, se puede observar que el tratamiento más resistente fue el 3 (ABUELO SD453) obteniendo una media de 2.43, pero fue estadísticamente igual a los tratamientos 2, 5, 6, 14, 17. (Cuadro 1). Al realizar el ANVA del mes de enero, se puede observar que no se encontraron diferencias significativas entre tratamientos. Al realizar el análisis de varianza del mes de febrero, se puede observar que si se encontraron diferencias significativas entre tratamientos. Mediante la comparación de medias se observa que el tratamiento más susceptible fue el 12 (S50303) con una media de 3.70, pero es estadísticamente igual a todos los tratamientos excepto al 3; además, se puede observar que el tratamiento más resistente fue el 3 (ABUELO SD453) obteniendo una media de 2.34, pero fue estadísticamente igual a todos los tratamientos excepto 4 y 12 (Cuadro 1). Al realizar el análisis de varianza del mes de marzo, se puede

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observar que no se encontraron diferencias significativas entre tratamientos. Al realizar el análisis de varianza global, se puede observar que si se encontraron diferencias significativas entre tratamientos Mediante la comparación de medias se observa que el tratamiento susceptible fue el 15 (MX5070) con una media de 5.89, pero es estadísticamente igual a casi todos los tratamientos excepto al 3, 11, 16; además, se puede apreciar que el tratamiento más resistente fue el 3 (ABUELO SD453) obteniendo una media de 4.53, pero fue estadísticamente igual a todos los tratamientos 1, 3, 7, 8, 10, 11, 16, 18. (Cuadro 1).

Cuadro 1. Comparación de medias de larvas de minador de la hoja del tomate sin tratamiento químico en el Valle de Culiacán, Sinaloa 2007-2008. MESES TRAT Nov Dic Enero Feb Mar Total Med. Sig. Med. Sig Med. Sig Med. Sig Med. Sig Med. Sig 1. HMX 7797 1.50 A 3.53 AB 3.38 A 2.86 AB 2.54 A 5.20 ABC 2. PLANTY 1.85 A 3.61 A 3.41 A 2.94 AB 2.84 A 5.69 AB 3. ABUELO 2.00 A 2.43 B 3.00 A 2.34 B 2.60 A 4.53 C 4RFT-750513 2.00 A 3.18 AB 3.37 A 3.48 A 2.71 A 5.54 AB 5. LIBERTY 1.93 A 3.79 A 3.01 A 3.04 AB 2.74 A 5.58 AB 6.E33499 2.38 A 3.68 A 3.29 A 2.79 AB 2.59 A 5.55 AB 7. MX5059 1.75 A 3.16 AB 3.78 A 2.66 AB 2.03 A 5.25 ABC 8. MX5035 1.78 A 3.45 AB 3.06 A 2.84 AB 2.45 A 5.17 ABC 9.MX5034 1.25 A 3.47 AB 3.69 A 2.91 AB 2.61 A 5.51 AB 10. TYTO 20 1.68 A 2.80 AB 3.46 A 2.90 AB 2.35 A 5.24 ABC 11. TYTO 28 2.03 A 2.76 AB 3.38 A 2.74 AB 2.05 A 4.91 BC 12. S50303 1.25 A 3.15 AB 3.73 A 3.70 A 2.54 A 5.71 AB 13. S50669 1.93 A 3.26 AB 3.39 A 3.15 AB 2.43 A 5.39 ABC 14PIK RIPE 1.93 A 3.64 A 3.61 A 3.15 AB 2.66 A 5.78 AB 15. MX5070 2.38 A 3.52 AB 3.61 A 3.09 AB 2.66 A 5.89 A 16. DRD8541 2.00 A 3.33 AB 2.85 A 2.81 AB 2.36 A 4.92 BC 17. DRD8542 1.95 A 3.61 A 3.79 A 2.84 AB 1.91 A 5.69 AB 18. ISIS 2.28 A 2.86 AB 3.49 A 3.10 AB 2.41 A 5.28 ABC Valores de las columnas con la misma letra no difieren estadísticamente (Tukey = 0.05); MED= Media, SIG= Significancia.

Densidad poblacional de larvas de minador de la hoja con tratamiento. Al realizar el ANVA del mes de noviembre, se puede observar que no se encontraron diferencias significativas entre tratamientos. Al realizar el análisis de varianza del mes de diciembre, se puede observar que si se encontraron diferencias significativas entre tratamientos. Mediante la comparación de medias se observa que el tratamiento más susceptible fue el 14 (PIK RIPE 461) con una media de 2.84, pero es estadísticamente igual a casi todos los tratamientos excepto al 18; además, se puede ver que el tratamiento más resistente fue el 18 (ISIS) al obtener una media de 1.68, pero fue estadísticamente igual a casi todos los tratamientos excepto al 14. (Cuadro 2). Al realizar el análisis de varianza del mes de enero, se puede observar que si se encontraron diferencias significativas entre tratamientos. Mediante la comparación de medias se observa que el tratamiento más susceptible fue el 9 (MX5034) con una media de 3.03, pero es estadísticamente igual a casi todos los tratamientos excepto al 16; además, se puede apreciar que el tratamiento más resistente fue el 16 (DRD8541) obteniendo una media de 2.05, pero fue estadísticamente igual a la mayoría de los tratamientos excepto al 9. (Cuadro 2).

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Al realizar el análisis de varianza del mes de febrero, se puede ver que si se encontraron diferencias significativas entre tratamientos. Mediante la comparación de medias se observa que el tratamiento más susceptible fue el 12 (S50303) con una media de 2.91, pero es estadísticamente igual a la mayoría de los tratamientos excepto al 3; además, se puede apreciar que el tratamiento más resistente fue el 3 (ABUELO SD453) obteniendo una media de 1.69, pero fue estadísticamente igual a casi todos los tratamientos excepto al 7 y 12. (Cuadro 2).

Cuadro 2. Comparación de medias de larvas de minador de la hoja del tomate con tratamiento químico en el Valle de Culiacán, Sinaloa 2007-2008 MESES TRAT Nov. Dic. Ene. Feb. Mar. Total Med. Sig. Med. Sig Med. Sig Med. Sig Med. Sig Med. Sig 1. HMX 7797 1.00 A 2.53 AB 2.43 AB 2.32 AB 2.08 AB 3.67 AB 2. PLANTY 1.25 A 2.69 AB 2.71 AB 2.36 AB 3.30 AB 4.02 AB 3. ABUELO 1.00 A 1.95 AB 2.54 AB 1.69 B 2.13 AB 3.13 B 4. RFT-750513 1.00 A 2.18 AB 2.71 AB 2.50 AB 2.21 AB 3.96 AB 5. LIBERTY 1.25 A 2.28 AB 2.42 AB 2.44 AB 2.23 A 3.51 AB 6.E33499 1.50 A 2.36 AB 2.74 AB 2.26 AB 2.12 AB 4.02 AB 7. MX5059 1.35 A 2.65 AB 2.94 AB 2.65 A 1.48 AB 3.80 AB 8. MX5035 1.50 A 2.43 AB 2.45 AB 2.58 AB 2.02 AB 3.77 AB 9.MX5034 1.00 A 2.35 AB 3.03 A 2.35 AB 2.13 AB 4.04 AB 10. TYTO 20 1.25 A 2.03 AB 2.74 AB 2.34 AB 1.95 AB 3.56 AB 11. TYTO 28 1.60 A 1.85 AB 2.68 AB 2.23 AB 1.49 AB 3.28 AB 12. S50303 1.25 A 2.38 AB 2.93 AB 2.91 A 2.09 AB 4.04 AB 13. S50669 1.25 A 2.63 AB 2.68 AB 2.52 AB 2.00 AB 3.68 AB 14. PIK RIPE 1.50 A 2.84 A 2.59 AB 2.52 AB 2.18 AB 4.31 A 15. MX5070 1.85 A 2.57 AB 2.77 AB 2.48 AB 2.17 AB 4.21 AB 16. DRD 8541 1.00 A 2.24 AB 2.05 B 2.28 AB 1.95 AB 3.42 AB 17. DRD8542 1.50 A 2.34 AB 2.97 AB 2.30 AB 1.14 B 4.12 AB 18. ISIS 1.25 A 1.68 B 2.51 AB 2.48 AB 1.99 AB 3.73 AB Valores de las columnas con la misma letra no difieren estadísticamente (Tukey = 0.05); MED= Media, SIG= Significancia; TRAT= tratamiento..

Al realizar el análisis de varianza del mes de marzo, se puede observar que si se encontraron diferencias significativas entre tratamientos. Al realizar la comparación de medias se observa que el tratamiento más susceptible fue el 2 (PLANTY SD333) con una media de 2.30, pero es estadísticamente igual a casi todos los tratamientos excepto al 17; además, se puede ver que el tratamiento más resistente fue el 17 (DRD 8542) obteniendo una media de 1.14, pero fue estadísticamente igual a la mayoría de los tratamientos excepto al 2 y 5 (Cuadro 2). Realizar el análisis de varianza global, se puede observar que si se encontraron diferencias significativas entre tratamientos. Al efectuar la prueba de comparación de medias se observa que el tratamiento más susceptible fue el 14 (PIK RIPE 461) con una media de 4.31, pero es estadísticamente igual a la mayoría los tratamientos excepto al 3; además, se puede apreciar que el tratamiento más resistente fue el 3 (ABUELO SD453) obteniendo una media de 3.13, pero fue estadísticamente igual a casi todos los tratamientos excepto al 14. (Cuadro 2). Los resultados diferenciados obtenidos entre híbridos en el presente estudio, probablemente se deban a factores aleloquímicos, que son compuestos liberados por las plantas sobre el desarrollo y crecimiento de otra planta; los cuales, no son deseables para las plagas y

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pueden ser liberados por las plantas al ambiente por medio de exudación de raíces, lixiviación y volatilización, si están presentes en las variedades de las especies cultivadas, pueden reducir la necesidad de manejo de plagas y malezas (Christensen, 1993). Por otro lado, Sanchez-Peña (2006) fue quien reportó que en el tomate silvestre la densidad de tricomas se comporta como un carácter de defensa de la planta de tomate en contra de insectos plaga. Adicionalmente, esta respuesta diferencial de las poblaciones silvestres de tomate al ataque de minador de la hoja podría estar influenciada por un respuesta química de la planta para contrarrestar el ataque, tal como lo reporta Hawthorne et al., (1992) quienes mencionan que la resistencia a Liriomyza en poblaciones de tomate silvestre está asociada a la presencia de esteres en los tricomas glandulares de las hojas y es obvio suponer que esto mismo sucede en híbridos de tomate. . Agradecimiento: A la Universidad Autónoma de Sinaloa por el apoyo recibido a través del programa PROFAPI-2007.

Literatura Citada Anónimo, 2006. Programación de siembras de hortalizas. Sistema de información agroalimentaria y pesquera (SIAP). 2 p. http://www.siap.gob.mx. Avilés, G. M. C. 1985. Evaluación de Insecticidas para el Control del Minador de la hoja Liriomyza sativae Blanchard en el Cultivo del tomate. Valle de Culiacán. CAEVACU- CIAPAN- INIFAP- SARH. P. 39-41. Caro, M. P. H. 2004. Estrategias de control para minador de la hoja Liriomyza spp. (Díptera: Agromizydae). Memoria de manejo de plagas en cultivo de tomate, chile y pepino. Facultad de Agronomía U.A.S., Fundación Produce. P 185-189. Christensen, S. 1993. Weed supression in cereal varieties. (Tesis Ph. D.). Min. Agric. Statens Planeavlsforsog. Denmark. N° 1. P 104. Ferguson, J. S. 2004. Development and stability of insecticide resistance in the leafminer Liriomyza trifolii (Diptera: Agromyzidae) to cyromazine, abamectin and spinosad. J. Econ. Entomol. 97: 112-119. Hawthorne, D. J., J. A. Shapiro, W. M. Tingey, and M. A. Mutschler. 1992. Trichome-borne and artificially applied acylsugars of wild tomato deter feeding and oviposition of leafminere Liriomyza trifolii. Entomol. Exp. Appl. 65:65-73. Johnson, M. W., Welter, S. C.,Toscano, N. C., Ting, I. P., Trumble, J. T. 1983. Reduction of tomato leaflet photosynthesis rates by mining activity of Liriomyza sativae (Diptera: Agromyzidae). J. Econ. Entomol. 76:1061-1063. López, U. A. y D. Moreno. 1996. Apuntes de Agrometeorología. UAS-FA. Academia de Agrometeorología. P.75. Nuez, F. 1995. El cultivo del Tomate. Ediciones mundi. Prensa. Madrid. Barcelona. Mexico. P. 49-70. Gallardo, O. H., Benigno, G. G. 2005. Principales insectos asociados al cultivo del tomate (Lycopersicon esculemtum Mill. 1768) en Mazatán, Chiapas, México. Morales, M. A., Angélica, M. E., Marcela, I. G., Sergio, S. C. (editores). Entomología Mexicana. 4: 568. Sánchez - Peña. P. 2006. Estructura genética y selección de la resistencia a la mosca blanca (Bemisia tabaci) en poblaciones de tomate silvestre (Solanum lycopersicum. var. cerasiforme). Tesis Doctor en Ciencias. UNAM. P. 115. SAS, intitute. 1998. JMP, Statisties and graphies Quide, version 3.1 SAS institute Inc., Cary, North Carolina.

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EVALUACIÓN DE LA RESISTENCIA DE POBLACIONES DE TOMATE SILVESTRE (Solanum lyccopersicum var. cerasiforme) DEL ESTADO DE OAXACA AL ATAQUE DE MINADOR DE LA HOJA (Liriomyza spp.)

Evaluation to the resistance on wild tomato plant populations (Solanum lyccopersicum var. cerasiforme) against leaf miner attack (Liriomyza spp.) at Oaxaca state, México

Corrales-Madrid, J. L., M. Delgado-Pacheco, P. Sánchez-Peña, M. Villarreal-Romero, S. Parra- Terraza, S. Hernández-Verdugo y J. R. Quintero-Arce. Universidad Autónoma de Sinaloa. Facultad de Agronomía. Carretera Culiacán-Eldorado km. 17.5 Culiacán, Sinaloa México. Tel 6678 46 10 84. [email protected].

Palabras Clave: Tomate silvestre, resistencia y minador hoja

Introducción El cultivo de tomate es la hortaliza más importante del estado de Sinaloa y a nivel nacional. Se le considera la reina de las hortalizas por su amplio uso en la canasta alimenticia nacional. Es también importante por ser la hortaliza que más se exporta a los Estados Unidos de América (EUA), principalmente en la temporada de Otoño – Invierno (Solís et al., 2006). En los últimos años, la producción mundial se ha mantenido estable, con un nivel promedio anual de 86 millones de toneladas. Según datos de la FAO de la ONU, los principales productores de tomate son China, Estados Unidos de América, Turquía, Italia, Egipto e India, países que conjuntamente han producido durante los últimos 10 años el 70% de la producción mundial. A nivel continental, según los reportes de FAO, Asia participa con poco más del 50%, seguida de América con 20%, Europa 15% y el resto proviene de Oceanía y África. México ocupa el tercer lugar a nivel mundial como país exportador de jitomate, con volúmenes cercanos a las 600 mil toneladas anuales, la mayoría con destino a nuestro mercado natural: los Estados Unidos de América. Sinaloa es el principal productor de tomate en México. Se estima que aproximadamente el 39.9% de la producción se concentra en el estado de Sinaloa productor de hortalizas por excelencia, actualmente dedica una superficie de 30 mil hectáreas aproximadamente para este cultivo. Aún cuando ha existido una disminución del 36.7% en la superficie sembrada durante los últimos 10 años, se ha compensado con los elevados rendimientos que en la actualidad se obtienen por hectárea. Es importante destacar que el cultivo de tomate representó en los últimos diez años poco más del 50% de la producción total de hortalizas producidas en Sinaloa (FAO, 2006). Este cultivo es atacado por numerosas plagas, enfermedades y maleza, y se considera al gusano minador de la hoja como una plaga primaria en Solanáceas como el tomate. Su daño lo causa esta plaga al desfoliar la planta y provocar que el rendimiento se vea afectado negativamente. Otro daño es también el efecto en la calidad de los frutos que son más pequeños y al no cubrir la planta a los frutos por efecto de desfoliación, el sol demerita la calidad de estos. Liriomyza sativae fue originalmente descrita en Argentina de material de hojas de Medicago sativa; desde entonces, se ha encontrado en el norte, área central y sur de América, las Islas Caribe, África, en algunas islas de pacífico y en algunos países de Asia (Solís et al., 2006). Los agricultores utilizan varias estrategias de control de Liriomyza; el control cultural, uso de enemigos naturales y pesticidas son algunos de ellos. En estos esquemas de control el uso de la resistencia genética es poco

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utilizada y en el presente estudio se pretende obtener información al respecto. Las fuentes de resistencia de insectos son comparados a los cultivos a partir de los materiales silvestres, que en el caso de tomate, se encuentran a lo largo y ancho del país. El banco de germoplasma de tomate de la Facultad de Agronomía dispone de poblaciones de tomate silvestre del estado de Oaxaca que con base en lo anteriormente mencionado, se planteó el siguiente trabajo con el objetivo de evaluar la resistencia de las poblaciones silvestres de tomate (Solanum lycopersicum var. cerasiforme) del estado de Oaxaca al ataque del minador de la hoja, Liriomyza spp.

Materiales y Método La investigación se llevó a cabo en el campo experimental de la Facultad de Agronomía, bajo condiciones de riego por goteo, localizado en la región central del estado de Sinaloa, en el kilómetro 17.5 carretera Culiacán el Dorado. Las coordenadas geográficas del lugar 24º37’29” de latitud norte y 107º26’36” oeste, la altura sobre el nivel del mar es de 38 m (Rodríguez, 2004). El suelo donde se desarrolló este trabajo es de tipo vertisol, con bajo contenido de materia orgánica y ph ligeramente alcalino. El clima predominante es semiárido con lluvias en verano, con una temperatura media anual de 24.8 ºC, presentándose la máxima de 41ºC en verano y la mínima de 3ºC en invierno. La humedad atmosférica relativa media es de 68% presentando la máxima de 81% en el mes de septiembre y la mínima el mes de abril con un 51% (García, 1988). La preparación del terreno incluyó un barbecho para lograr que las semillas de malezas y patógenos quedaran al descubierto o intemperie, posteriormente se realizó un rastreo para alcanzar la trituración adecuada del suelo, posteriormente la marca de camas y se concluyó con la instalación del sistema de riego por goteo. La siembra se realizó el 24 de septiembre del 2005, en los invernaderos de la Facultad de Agronomía. El tipo de charola que se utilizó fue de poliestireno con una capacidad de 200 cavidades, las cuales se utilizaron por cada población, depositando diez semillas por cavidad con la finalidad de asegurar una buena germinación. Previo al transplante, el terreno fue regado durante 48 horas a fin de que el terreno estuviera a capacidad de campo. El trasplante se realizó el día 24 de octubre. El material que se utilizó fueron las poblaciones de tomate silvestre del estado de Oaxaca Cidir, Juan, Pedro, Porvenir, Rincón y Zapata y las cultivadas TC 286, Rubino Top, Swift y Robiño. El diseño experimental utilizado fue de bloques completos al azar con 10 tratamientos y cuatro repeticiones. La unidad experimental consistió en un surco de 9 m, la separación entre surcos fue de 1.8 m de ancho y separación entre plantas de 1.5 m, lo que da un total de seis plantas por tratamiento. La variación entre las poblaciones silvestres y cultivadas se obtuvo mediante análisis de varianza de una vía para densidad de minador, tomando a las poblaciones como fuente de variación. La incidencia de minador de la hoja durante su estado de desarrollo sobre las plantas individuales, fue analizada utilizando un análisis de varianza de medidas repetidas (Scheiner y Gurevitch, 1993). Los valores de incidencia de minador de la hoja fueron transformados logarítmicamente con la finalidad de mejorar la normalidad antes de realizar el análisis final. Una vez encontrada las diferencias entre las poblaciones, se realizó una comparación múltiple de madias mediante el método de Tukey. Adicionalmente, para medir todos los análisis se utilizó el paquete estadístico JMP (1995) ver. 6.2. y SAS (1998) ver. 6.12. Para su estudio la variable de respuesta considerada fue la incidencia de larvas de minador de la hoja en cada una de las poblaciones silvestres. Para ello, se tomaron cuatro plantas por población en cuatro repeticiones, las cuales se contabilizaron cada semana a partir de los 19 días

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después de transplantado (DDT), obteniendo un total de 13 muestreos de minador, para el caso del minador se contabilizaron las minas activas en toda la planta.

Resultados En el análisis estadístico global se observa que hay diferencia significativa entre las poblaciones de tomate silvestre al ataque de minador de la hoja. De acuerdo a la comparación de medias efectuado podemos observar que la población Rincón con una media de 0.91, fue la más tolerante al presentar menor incidencia de larvas de minador de la hoja y presentar diferencia significativa con el resto de las poblaciones y se aprecia que el T4 (ROBIÑO) con una media de 1.57, fue la más susceptible al presentar mayor incidencia de larvas de minador de la hoja (Cuadro 1 y Fig. 1).

Cuadro 1. Comparación de medias global de larvas de minador de la hoja Liriomyza spp. en poblaciones silvestres de tomate del estado de Oaxaca, México. 2006 – 2007. Población Media Significancia Rincón 0.91 A Juan 0.92 B Cidir 1.00 B Zapata 1.08 C

T1 1.24 C T2 1.26 C Porvenir 1.41 C Pedro 1.49 D T4 1.53 D

T3 1.57 E

Las medias con la misma letra no difieren estadísticamente (Tukey = 0.05).

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20

15

10

DENSIDAD

5

0 CID JUA PED POR RIN T1 T2 T3 T4 ZAP POBLACIÓN Fig. 1. Densidad poblacional global de larvas del minador de la hoja, Liriomyza spp. en poblaciones silvestres de tomate del estado de Oaxaca, México. 2006 – 2007.

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Discusión Los resultados obtenidos probablemente se deban a factores aleloquímicos, que son compuestos químicos liberados por las plantas sobre el desarrollo y crecimiento de otra planta. Los cuales no son deseables para las plagas y pueden ser liberados de las plantas al ambiente por medio de la exudación de las raíces, lixiviación, volatilización y descomposición de los residuos de las plantas en el suelo, si están presentes en las variedades de los especies cultivadas, pueden reducir la necesidad del manejo de malezas, especialmente el uso de herbicidas, es extremadamente difícil demostrar la influencia de la alelopatía en la naturaleza dada la complejidad de la interferencia de las plantas que incluye efectos positivos, negativos y neutros entre las mismas (Christensen, 1993). Otra de las probables causas de resistencia es la adaptación de estructuras morfológicas como la densidad de tricomas, por ejemplo Sánchez (2002) al evaluar nueve poblaciones silvestres, encontró que las poblaciones de tomate silvestre presentaron diferencias, en cuanto a la densidad de tricomas y respuesta al ataque de mosca blanca, sobresaliendo tres poblaciones silvestres, Hirsutum, Mocorito y fue la variedad cultivada Urraca la que resultó más susceptible a dicha plaga. Los resultados obtenidos probablemente fueron causados por factores aleloquímicos junto con la formación de estructuras morfológicas como son los tricomas aunque no hay que descartar demás estructuras que la planta modifica para repeler a los insectos. En esta hortaliza (Tomate) y en la mayoría de ellas las fuentes de resistencia proviene de sus ancestros silvestres. Estos parientes silvestres de las plantas cultivadas, con el tiempo han venido evolucionando en condiciones naturales y han generado resistencia a la mayoría de las condiciones adversas que limitan la producción de los cultivos. En este sentido, el germoplasma de los parientes silvestres y los materiales nativos de las plantas cultivadas son un recurso genético de gran utilidad dado que en el encontramos un acervo de genes que pueden contribuir en la solución de problemas agrícolas presentes o futuros, tales como tolerancia o resistencia a sequía, plagas o enfermedades, incremento de la calidad y cantidad de la producción (Harlan, 1976; Stalker. 1980; Burdon y Jaros, 1989, Sánchez Peña et al., 1995, Sánchez-Peña et al., 2006, O’Connell et al., 2007). Las poblaciones silvestres de tomate (Solanum Lycopersicum var: cerasiforme), presentes en México, del cual se origino el tomate cultivado (Jenkins, 1948; Rick, 1978), han estado sometidas a la presión ejercida por esta y muchas enfermedades y tienen altos niveles de variación (Sánchez et al., 2006). Los resultados aquí obtenidos confirman la existencia de variación genética en las poblaciones silvestres de tomate, reportados en trabajos previos (Carrasco, 2005; Sánchez, 2005; Murguía, 2006), sin embargo, la obtención de diferencias entre poblaciones de tomate silvestres en su respuesta al ataque de minador de la hoja posiblemente sea el resultado a que entre ellas presenten diferencias genéticas, mismas que se expresaron en el fenotipo de cada una de las poblaciones en cada uno de los muestreos en que fue evaluada la plaga. Sánchez (2005) y Sánchez-Peña et al., (2006) fueron quienes reportaron que en tomate silvestre la densidad de tricomas se comporta como un carácter de defensa de la planta de tomate en contra de insectos plagas. Por otro lado, esta respuesta diferencial de las poblaciones silvestres de tomate al ataque de minador de la hoja podría estar influenciada con una respuesta química de la planta para contrarrestar el ataque, tal como lo reporta Hawthorne et al., (1992) quienes mencionan que la resistencia a Liriomyza en poblaciones de tomate silvestre esta asociada a la presencia de esteres presentes en los tricomas glandulares de las hojas.

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Agradecimientos: A la Universidad Autónoma de Sinaloa por el financiamiento otorgado a través del programa PROFAPI-2006.

Literatura Citada Christensen, S. 1993. Weed supression in cereal varieties. (Tesis Ph. D.). Min. Agric. Statens Planeavlsforsog. Denmark. N° 1. P 104. FAO, 2006. Base de datos sobre la producción mundial. www.faostat.fao.org/faostat {En Línea} fecha de consulta agosto del 2006. 5 p. García, E. 1988. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppe (para adaptarla a las condiciones de la República Mexicana) México. P. 217. Hawthorne, D. J., Shapiro, J. A., Tingey, W. M., Mutschler, M. A. 1992. Trichome-borne and artificially applied acylsugars of wild tomato deter feeding and oviposition of leafminere Liriomyza trifolii. Entomol. Exp. Appl. 65:65-73. JMP stadistic and graphics version 6.2, 1995. SAS Institute. Inc Cary, NC, USA. Munguia, M. J. A. 2006. Caracterización fenotípica de poblaciones silvestres de tomate del estado de Chiapas. Tesis Licenciatura. Universidad Autónoma de Sinaloa. México. P.71. Rick, C. M. 1978. El tomate. Investigación y ciencia (the tomato. Sci. AMER. P. 76-87. Rodríguez, A. I. 2004. Coordenadas, Trabajos Topográficos. Facultad de Agronomía.UAS. Culiacán, Sinaloa. Sánchez, D. M. 2002. Caracterización morfológica de poblaciones silvestres de tomate en el estado de Michoacán. Tesis de Maestro e n Ciencias. Universidad Autónoma de Sinaloa. México. 74 p. Sánchez - Peña. P. 2006. Estructura genética y selección de la resistencia a la mosca blanca (Bemisia tabaci) en poblaciones de tomate silvestre (Solanum lycopersicum. var. cerasiforme). Tesis Doctor en Ciencias. UNAM. P. 115. SAS, intitute. 1998. JMP, Statisties and graphies Quide, version 3.1 SAS institute Inc., Cary, North Carolina. Solís, A. J. F.; H. Sánchez A. y J. Morgado G. 2006. Azadiractina 3% EC (ECOZIN) para el control de minador de la hoja Liriomyza munda en jitomate. Revista Entomología Mexicana. (3):519 – 522.

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COMPORTAMIENTO DE BUSQUEDA Y LOCALIZACIÓN DEL HUESPED EN Diabrotica virgifera zeae (COLEOPTERA: CRYSOMELIDAE) EN GENOTIPOS DE MAÍZ EN JALISCO, MÉXICO.

Host searching behavior in mexican corn rootworm Diabrotica virgifera zeae (Coleoptera: Chrysomelidae) in maize genotypes in Jalisco, México.

Juan Francisco Pérez-Domínguez y Marco Antonio Hernández-García. INIFAP Campo Experimental Centro Altos de Jalisco. Km 8.5 Carr. Libre Tepatitlan-Lagos de Moreno. Tepatitlán de Morelos, Jalisco, México. [email protected], [email protected] .

Palabras Clave: Detección de raíces, Comportamiento de búsqueda, Olfatómetro, Plagas de raíz.

Introducción Las gallinas ciegas (Phyllophaga ravida Blanch., P. vetula y Cyclocephala lunulata Burm.) y el gusano alfilerillo o de la raíz (Diabrotica virgifera zeae Krysan y Smith) son las especies más importantes del complejo de plagas de la raíz del maíz en la Ciénega de Chapala, Jalisco (Pérez-Domínguez y Maya, 1993). Una vez que llegan las larvas de diabrótica a una raíz, empiezan a morder haciendo un túnel dirigido hacia la parte terminal, presumiblemente en respuesta a algún factor o compuesto de la planta que esta más concentrado en la zona de crecimiento, que actúa como estimulante alimentario y que contribuye a la localización y reconocimiento del hospedante por parte de la larva recién eclosionada (Strnad y Bergman, 1987). Según Branson y Ortman (1969) este factor mencionado es la sacarosa, la cual está presente en las raíces y es detectada por sénsulos quimioreceptores localizados en los palpos maxilares. Existe poca información acerca de las distancias que son capaces de recorrer las larvas de D. virgifera zeae para alcanzar su fuente de sustento. Suttle et al. (1967). La localización del hospedante puede ser facilitada por la detección de metabolitos, los cuales actúan como aleloquímicos específicos del hospedante (Branson, 1982). Para el caso de D. virgifera zeae se desarrolló el presente estudio con los objetivos de: a).- determinar la distancia a la que las larvas de D. virgifera zeae detectan su alimento y b).- conocer el comportamiento de búsqueda de las raíces, por parte de las larvas de este crisomélido.

Materiales y Método Se realizaron dos experimentos bajo condiciones de laboratorio, en Ocotlán, Jal., uno para conocer las distancias de desplazamiento de las larvas de diabrótica y otro para identificar el patrón de comportamiento de larvas en la búsqueda de las plantas de maíz de los genotipos mostrados en cuadro 1, estos materiales fueron usados en ambos experimentos. Experimento: Detección de raíces de maíz por larvas de D. virgifera zeae. Este tipo de trabajos son usualmente realizados con olfatómetro de suelo, éste consiste en dos cubos contenidos en una caja en forma de prisma rectangular llena de suelo. Los cubos están aislados del resto del suelo por un trozo de tela de nylon. Las plantas a evaluar son colocadas en uno o en ambos extremos donde se desarrollan (Branson, 1986). Para realizar esta prueba se usaron olfatómetros de suelo, diseñados en forma de prisma rectangular que consiste en cajas de acrílico

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de 30x10x6 cm y de 75x10x6 cm, diseño adaptado del olfatómetro de Branson (1986). Este primer tipo de olfatómetro fue llenado con una capa de suelo arcilloso de 10 cm previamente tamizado. La superficie del suelo del olfatómetro siempre estuvo cubierta con papel filtro humedecido. En un extremo del olfatómetro fue colocada una sola planta de maíz de 5 ó 6 hojas (no liguladas) y aproximadamente 15 cm de altura de un genotipo considerado como susceptible, el híbrido H-355; antes de iniciar la fase experimental, se permitió que la planta se estabilizara dos días. El olfatómetro estuvo destapado en su parte superior, aunque protegido contra corrientes de aire y colocado siempre en condiciones de penumbra. En el lado opuesto a la planta, se colocaron 10 larvas de segundo ínstar, a cada una de las siguientes distancias: 5, 10, 20, 30, 40, 50, 60 y 70 cm del tallo de la planta; cada una de estas distancias fue considerada como un tratamiento diferente y en pruebas independientes entre si. Después de 48 horas, se registró el número de larvas que llegaron a la raíz. En total se usaron 80 larvas de segundo ínstar, diez por tratamiento. El experimento se repitió tres veces. El olfatómetro de 30x10x6 cm fue usado para las distancias 5, 10 y 20 cm del tallo de la planta y el de 75x10x6 cm fue usado para las distancias 30, 40, 50 60 y 70 cm. La prueba era considerada concluida cuando: 1). Después de dos horas, las larvas no se movían del lugar donde fueron colocadas inicialmente. 2). La totalidad de las larvas lograban llegar hasta la raíz de la planta antes de las 48 horas y permanecían ahí por mas de 20 minutos, y 3). Al término de las 48 horas, algunas larvas no llegaron a la planta. Para el procesamiento de la información se aplicó el análisis de varianza transformando previamente los datos a rangos mediante el procedimiento RANKS, de SAS (SAS Institute, 1989); además, se aplicó el análisis de regresión y correlación. Experimento: comportamiento de búsqueda de raíces. El olfatómetro utilizado para estas pruebas consistió en una caja de acrílico oscuro, en forma de prisma rectangular de 40x20x10 cm con la parte superior descubierta. Para facilitar su manejo, en el interior del olfatómetro fue colocada una caja cerrada, la cual fue cubierta con una capa de suelo de un cm; la superficie de los cepellones quedó a ras de ésta superficie. Cada uno de los cepellones correspondió a una planta de 5 hojas y aproximadamente 15 cm de altura. Una de esas plantas siempre fue el testigo susceptible (B-39 ó B-40) y la otra fue cada uno de los tratamientos (líneas a evaluar). La distancia entre el testigo y la planta tratamiento fue de 25 cm de tallo a tallo. En la parte central del olfatómetro fueron colocadas las larvas de segundo ínstar y en los “cubos” de los extremos estaban las plantas con los cepellones envueltos en tul. Para revisar la planta y determinar las larvas que llegaban a la raíz, sólo se extrajo el cepellón, facilitando así la revisión. El suelo en todo el olfatómetro fue siempre el mismo, de tipo arcilloso, obtenido de las parcelas donde se desarrollaron los experimentos de campo. La superficie del suelo del olfatómetro fue cubierta con papel filtro humedecido. El suelo del olfatómetro se mantuvo a humedad “de campo”, siguiendo la recomendación de Baker y Cardé (1984), quienes señalaron que los bioensayos no basados en flujos de aire, dependen mayormente de la difusión (en este caso, del agua) para transportar la sustancia química hacia el insecto receptor; además de esto, fue mantenido siempre bajo condiciones de penumbra. Se realizó un conjunto de pruebas usando como testigo el genotipo susceptible B-39, en otras pruebas se usó B-40. En cada prueba se colocaban 20 larvas de segundo ínstar en la parte media, observando su movimiento y registrando los resultados de cada evento. Durante las primeras cuatro horas se realizaron observaciones para determinar el comportamiento de búsqueda de las larvas. Después de 12 horas, se revisó cuidadosamente el suelo de las bolsas de tul, así como el suelo próximo a las plantas, registrando en ambos las larvas encontradas. Las larvas utilizadas en

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cada prueba, fueron previamente mantenidas por 24 horas en suelo arcilloso, húmedo, y sin alimento para asegurar que responderían a cualquier estímulo. Cada experimento fue repetido en 4 ocasiones. En cada bloque se evaluaron nueve genotipos (siete de una población evaluada para resistencia vegetal y testigos resistentes) contra cada uno de los dos testigos susceptibles.

Cuadro 1. Líneas de maíz evaluadas en las pruebas de larvas de segundo ínstar de D. virgifera zeae zeae. Tratamiento Línea 1 (CL590-1 x Guat 633)-2-1-1-1-1-B 2 (CL590-7 x Guat 633)-1-1-2-1 3 (CL590-7 x Maíz de San Andrés)-9-2-1-1-1 4 (CL590-6 x Guat 189)-47-4-1-4-B 5 (Guat 166 x B-68)-214-1-2-1 6 (CL590-1 x Guat 633) x MBR/MDR C1(16 X 559)-1-1-4-1 7 (CL590-3 x Guat 189) x (MBR/MDR C1(16 X 559)-1-1-1-1 8 (B – 37 (testigo resistente) 9 (B – 38 (testigo resistente) 10 (B – 39 (testigo susceptible) 11 (B – 40 (testigo susceptible)

Los datos de cantidad de larvas que prefirieron una u otra planta en el olfatómetro, fueron sometidos a análisis de varianza, mediante el procedimiento RANKS, de SAS (SAS Institute, 1989).

Resultados Experimento: Detección de raíces de maíz por larvas de D. virgifera zeae. El análisis de varianza permitió detectar diferencias significativas entre tratamientos. El cuadro 2 presenta la cantidad de larvas (de 10 iniciales) que lograron su objetivo de llegar al sustrato alimenticio Se demostró que las larvas localizan su sustrato desde los 5 hasta los 30 cm; después de 40 cm no lo detectan tan fácilmente y solo algunas logran encontrarla, tal vez por azar. De 50 cm en adelante la mayoría de las larvas que llegaron ahí, fue por azar. Estos resultados pudieron estar influenciados por la edad de la planta o la cantidad de suelo utilizada en el experimento.

Cuadro 2. Larvas que llegaron a la plantas de maíz contra y distancias evaluadas Distancia (cm) Promedio de larvas 5 10 ± 0.0 a 10 10 ± 0.26 a 20 9.3 ± 2.74 a 30 8.3 ± 1.83 a 40 3.7 ± 2.05 b 60 1.0 ± 3.02 b c 50 0.7 ± 1.37 c 70 0 ± 0.0 c Los tratamientos con la misma letra son estadísticamente iguales, según el procedimiento RANKS (P<0.05) con un valor de referencia de 2.70.

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El modelo de regresión que mejor describió el comportamiento de los datos fue el lineal (Y =ß 0 + ß1 x) obteniendo la ecuación Y = 11.86 – 0.182(x) (Fig. 1) con coeficiente de variación de regresión 28.1 y coeficiente de determinación (r2) de 0.8845. Esto significa que, por cada unidad de incremento (por cada centímetro) en la distancia, disminuyó en 0.18 la cantidad de larvas que detectaron la fuente de alimento. El coeficiente de correlación de Pearson obtenido (Fig. 1) fue de -.9405. La cantidad de larvas que llegan a la fuente de alimento es inversamente proporcional a la distancia entre larvas y planta, esto es, cuanto mayor es la distancia que deben recorrer las larvas, disminuye la cantidad de larvas que llegan al sustrato. Experimento: comportamiento de búsqueda de raíces. El comportamiento de búsqueda presentó variaciones; hubo larvas (en las líneas CL590-6 X Guat 189 y CL590-1 X Guat 633 x MBR/MDR C1 (16 X 55)) que se movieron aleatoriamente y hubo larvas que en observaciones intermedias (2 y 4 horas) estuvieron cerca de una planta, pero continuaron recorridos aleatorios hasta establecerse en la planta contraria (Fig. 1C). También hubo larvas que antes de dos horas encontraron su hospedante más adecuado y no se separaron de ahí (Fig. 1A). Finalmente, hubo larvas (las menos) que presentaron muy poco movimiento; éstas no encontraron el hospedante (Fig. 1B). Este último patrón conductual ya había sido parcialmente descrito por Branson y Ortman (1969) al observar al microscopio larvas de D. virgifera zeae, aunque lo hizo en cajas petri, sin sustrato alguno y bajo condiciones de alta luminosidad. Los patrones de conducta identificados en estas observaciones fueron: a). movimiento aleatorio, con tramos rectos (mas de 2 cm), con pocos cambios de dirección y desplazamiento de larvas a un ritmo uniforme y b).- movimiento dirigido de la larva cuando está cerca (2 cm o menos) de las raíces de la planta (quimiotaxia positiva), caracterizado por desplazamiento en curvas muy cerradas y algunas veces con contorsiones del cuerpo de la larva.

A T G

B T G

C

G T

Fig. 1. Tres patrones de comportamiento de larvas D. virgifera zeae en búsqueda de hospedante. T = planta testigo; G = línea de maíz a comparar.

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Discusión Experimento: Detección de raíces de maíz por larvas de D. virgifera zeae. Short y Luedtke (1970) reportaron que, con poblaciones naturales y bajo condiciones de campo, las larvas de D. virgifera zeae pueden recorrer distancias hasta de un metro para encontrar la raíz de un hospedante adecuado; aunque a distancias de 0 a 40 cm la mayor parte de las larvas detectan la fuente de alimento. Estos autores trataron el suelo con fumigante para matar huevecillos. Sin embargo, su estudio no menciona el tipo de suelo en que se realizó el experimento. En un suelo con otras características de textura, estructura y humedad, los resultados pueden ser diferentes. Los resultados de estos autores difieren de los obtenidos en el presente estudio, ya que presentan resultados que demuestran un rango más amplio de detección de raíces por parte de las larvas.

Experimento: comportamiento de búsqueda de raíces. Se encontraron algunos patrones de movimiento, uno de ellos fue el de larvas que lo iniciaron muy rápido (el tipo más generalizado) y que, al encontrar un hueco en el suelo o un terrón, se quedaban por varios minutos, generalmente donde había humedad, para después continuar el movimiento de una manera más pausada y rítmica; estas larvas casi siempre estuvieron a la vista. Otro patrón fue aquel en el que las larvas, al encontrar un hueco en el suelo, se introducían en él, y al continuar su movimiento lo hacían por debajo del suelo, aunque a poca distancia de la superficie, en desplazamiento horizontal, que era detectable. Cuando la larva se encontró a distancias de 2 cm o menos del área de las raíces, el movimiento dejó de ser aleatorio para dirigirse directamente hacia éstas (Fig. 1 A).

Jander (1975) mencionó que la conducta de larvas insectiles en la búsqueda del hospedante consiste de dos fases: a). Generalizada o de rastreo, la cual es una forma directa de locomoción en la que las larvas tienen información limitada acerca del recurso a buscar y b). Búsqueda localizada, en la que ocurre un movimiento más restringido, una vez que la larva ha obtenido información acerca de los recursos disponibles. Para D. virgifera zeae no se había reportado la distancia (con respecto a la raíz) o características ambientales que influyen en ese cambio de movimiento generalizado a búsqueda localizada. Además, a distancias de 2 cm o menores de las raíces, las larvas cambiaron su patrón de conducta al detectar su fuente de alimento.

Literatura Citada Baker, T.C. and R.T. Cardé. 1984. Technique for behavioral bioassays. In: Techniques in Pheromone Research. Hummel H.E. and T.A. Miller (eds) Springer-Verlag, New York. p. 45-73. Branson, T. F. 1982. Olfactory response of larvae of Diabrotica virgifera virgifera to plant roots. Entomol. Exp. Appl. 31: 303-307. Branson, T.F. 1986. Larval feeding behavior and host-plant resistance in maize In: Methods for the study of pest Diabrotica. Krysan, J.L. and T. A. Miller. (eds) Springer Verlag, New York. p. 159-182

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Branson, T.F. and E.E. Ortman 1969. Feeding behavior of larvae of the Western corn rootworm: Normal larvae and larvae maxillectomized with laser radiation. Ann. Entomol Soc. Am. 62: 808- 812. Jander, R.J. 1975. Ecological aspects of spatial orientation. Ann. Rev. Syst. Ecol. 6: 171-188. Pérez-Domínguez., J. F. y J. B. Maya L. 1993. Estudios sobre búsqueda de resistencia en germoplasma de maíz al ataque de plagas de la raíz en el centro de Jalisco, México. In: Diversidad y manejo de plagas subterráneas. M.A. Morón compilador. Soc. Mex. Entomol. e Instituto de Ecología. Jalapa. pp. 193-202. SAS. Institute . 1989. SAS user' s guide: statistics. Version 6 edition. SAS Institute, Cary, N.C. Short, D. E. and R.J. Luedtke. 1970. Larval migration of the Western corn rootworm. J. Econ. Entomol. 63: 325-326. Strnad S.P. and M.K. Bergman. 1987. Distribution and orientation of Western corn rootworm (Coleoptera: Chrysomelidae) larvae in corn roots. Environ. Entomol. 16: 1193- 1198. Suttle, P.J., G.J. Musick and M.L. Fairchild. 1967. Study of larval migration of the Western corn rootworm. J. Econ. Entomol. 60: 1226-1228.

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SUBSTANCIAS CURATIVAS ENCONTRADOS EN INSECTOS NUTRACEUTICOS Y MEDICINALES

Medicinal substances found in nutraceutic and medicinal insects

José M. Pino M.1, Sergio C. Ángeles C.2, A. García P.2 Instituto de Biología Universidad Nacional Autónoma de México, Ap. Postal 70-153, O4510, México D. F. 2Fac., de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Dto., de Nutrición Animal y Bioquímica, Segundo edificio 3er piso La. 2301. [email protected], [email protected]

Palabras Clave: Insectos, Medicina, Substancias curativas.

Introducción: Desde épocas prehispánicas los antiguos mexicanos llegaron a conocer sus recursos naturales (plantas y animales) y a emplearlos en el tratamiento de las enfermedades. Entre los animales que mencionan se encuentran los insectos denominados: grillo, temollin, chapulines, escarabajos, jumiles, axin etc. (De la Cruz 1964, De Asís 1982, Aguilera 1985),de los cuales eran utilizados, la “carne”, las patas, el abdomen (Clausen 1967); es decir los insectos han desempeñado una importante función mística y mágica en el tratamiento de diversas enfermedades en muchas culturas. Podemos asegurar que en la época prehispánica la gente vivía en armonía con su ambiente y solo se aliviaba usando a los recursos naturales (plantas y animales) propios del lugar, también que conocían perfectamente su cuerpo y los efectos de las “medicinas utilizadas”, y particularmente varias especies de insectos como medicina, en virtud de poseer diversas propiedades curativas. Por las razones antes expuestas, consideramos importante estudiar los insectos medicinales utilizados actualmente por algunas de las etnias de México, para aprender acerca de sus usos. Actualmente la Antropoetnoentomomedicina específicamente es utilizada lo que ha persistido en muchas áreas rurales, esta actividad se ha registrado en diversas crónicas, códices, leyendas y libros antiguos (Sahagún 1975, 1979, Hernández 1959) y es utilizada por los “médicos tradicionales” los cuales reconocen las causas de las enfermedades, las partes del cuerpo, las formas de sanación y los tratamientos (Viesca 1994). En el mundo tenemos registrados diversos estudios que se han ocupado de este aspecto como en Zaire, Nigeria, Brasil Zambia, Corea, México y China (Zimian et al. 1997). Incluso en México algunos de los insectos medicinales se encuentran a la venta en diferentes mercados, tianguis de la capital y otras ciudades y más aún en farmacias homeopáticas y alopáticas (Pino et al. 1999).

Materiales y Método Mediante un conjunto de cuestionarios y de encuestas emicas de tipo eticista aplicadas a médicos tradicionales en diferentes etnias que habitan en varios Estados de la República Mexicana, se recabaron los datos referentes a algunas de las especies de insectos medicinales utilizadas en el tratamiento de diversas enfermedades, se sabe cuales son sus nombres comunes, su localización, las enfermedades tratadas y cómo y cuando los encuentran, los preparan y la temporada de abundancia de éstas, así como su precio. Asimismo se observó su forma de uso, su dosificación, su número, su preparación y el tiempo que es necesario emplearlos según la enfermedad. Igualmente se obtuvo e integró la información reportada en diferentes fuentes bibliográficas referente a los insectos medicinales de México y del mundo. Además en el caso México, los insectos reportados como medicinales, se recolectaron a las especies de la temporada y

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se determino su estado de desarrollo y posteriormente, se trasladaron al Laboratorio de Entomología del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México, en donde se montaron, etiquetaron, identificaron, y catalogaron y se elaboró una base de datos (Ramos-Elorduy et al. 2008). Los especimenes se depositaron en la Colección Nacional de Insectos Comestibles, Nutraceúticos y Medicinales ubicada en el mismo Instituto. Con el objeto de conocer las substancias curativas se efectúo la técnica denominada cromatografía en capa fina en coordinación con la Universidad de Montpellier 1 de Francia (Andary et al. 2000).

Resultados y Discusión En el caso de los insectos medicinales, es necesario hacer un arduo trabajo taxonómico, en virtud del número de especies reportadas, registradas y por rastrear, por ello aún resta por llevar a cabo la investigación farmacológica para aislar, caracterizar e identificar los principios activos que poseen. Además, de acuerdo a su metabolismo los insectos sintetizan una variedad de compuestos químicos (feromonas, venenos, toxinas, descargas defensivas, etc.) que obtienen de las plantas alimenticias y posteriormente almacenan, concentran o transforman en su beneficio, estos compuestos son eméticos, vesicantes, irritantes, cardioactivos, neurotóxicos etc. (Berembaum 1995). En la medicina pragmática del mundo incluido México, hasta la fecha se han reportado 374 especies de insectos medicinales cuya distribución taxonómica corresponde al Orden Coleoptera 89, Hymenoptera 87, Orthoptera 59, Homoptera 54, Lepidoptera 25,Diptera 22 , Hemiptera 21, Odonata 9, Isoptera 5, Neuroptera 5, Thysanura 2, Dermaptera 2 Trichoptera 2 y Anoplura 1 especie. (Ramos-Elorduy 2000). Los insectos medicinales se emplean en el tratamiento de 352 diversas enfermedades que corresponden a los aparatos y sistemas que integran nuestro organismo, tales como: circulatorio (21), endocrino (4), digestivo (58), respiratorio (34), reproductor (31) neuromuscular (13), nervioso y linfático (28), renal (22), esquelético (10), inmunológico (6) y en afecciones de la piel (57), ojos (21), oídos (4) y otros casos (43), o bien se emplean como antídotos, tónicos, antibióticos, bactericidas y bacteriostáticos o como un complemento dietético (Ramos-Elorduy 2000). Para los tratamientos se usan diferentes maneras de aplicación, muchos de los insectos medicinales no se utilizan solos, sino mezclados con diversas plantas medicinales o bien con otros productos como miel, propóleo , lodo, cebo, “pulque”, vivos ya sea para ingerirse o para untarse, vivos y machacados para formar ungüentos, pomadas o cataplasmas, vivos y mezclados con sus propios productos como en el caso de la abeja mielera ( miel, polen o los estados inmaduros), hervidos consumiendo tanto el organismo como el líquido en el cual se hirvieron, secos y molidos para agregarles poca agua y ponerlos como cataplasma o ingerirlos, cuando solo se emplea una parte del cuerpo como el último fémur de los chapulines y grillos o los “cuernos” de los escarabajos melolóntidos éstos se hierven bebiéndose el agua en que fueron hervidos y/o se ingieren en forma de polvo raspando el cuerno), etc.(Ramos-Elorduy 2000). En relación a los insectos medicinales se puede decir que solo en algunos casos existe una dosificación dada, la cual es necesario determinar para cada una de las especies , de acuerdo a las entrevistas realizadas, la gente se refiere a : agua de uso diario o tres veces al día, en caso de dolor tomarse “una porción” “diariamente” ó “tres veces al día”, para la debilidad la dosis es “hasta recuperar la fuerza” o “el aliento”, o bien se emplean medidas, como una cucharada de polvo (chapulines ) o cucharadas de miel de abejas, o 3 patas posteriores hervidas en un litro de agua durante un rato (chapulines y grillos), “una gota en cada ojo” (mieles de avispas o hormigas) o una abeja viva para fortalecerse, “ un tanto con agua hasta hacerlo una pasta” o mezclado con pulque o “el raspado de tres cuernos para armar” , ó untados vivos hasta que el dolor se quite, tantas veces como se requiera, las medidas van desde 3,10, 20 organismos, el intestino de una mosca, el jugo de un escarabajo, etc. De las substancias curativas rastreadas hasta el momento tenemos las siguientes en Libélulas, chapulines y chinches: Electrolitos iones de Na. y Cl. (Berembaum 1995), en escarabajos Coleoptera:

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Staphylinidae Paederus sp.: Pederina: (Blum 1994) en Luciérnagas: estimulantes cardíacos y antivirales (Balée 2000, Plotkin 2000), en Allomyrina dichotomus L. Scarabaeidaea substancias anticancerigenas: ixoxantopteridina, isoguanina, y discostatina (Kunin y Lawton 1996) en Meloidae: Lytta vesicatoria L.: Cantaridina, en Cantaris Scarabaeidaea :substancias cancerigenas (Zimián et al. 1997), en larvas de Diptera: Antibióticos, cicatrizantes, alantoína e inhibidores bacterianos. (Horn 1976). En mariposas: Saturniidae Lonomia obliqu: Proteína “lopap”, (Ereno 2005) en Pieridae: Catopsila crocale, Prioneris thestylis D.: substancias anticancerigenas: ixoxantopteridina, isoguaninas, y discostatina (Kunin y Lawton 1996). En hormigas: Pseudomyrmex sp.: Polisacarido. En Hymenoptera Pompilidae: Anoplis samaraensis y Pseudagenia (Batozoonellus) maculifrons: Neurotoxinas alfa y beta pompilidotoxina en abejas: Apis mellifera L.: Propóleo actividades anticáncer y anti vih (Park et al. 2000), en la miel: propiedades bactericidas y bacteriostáticas (Aidar et al. 2002), productos que inhiben el crecimiento de Micrococcus pyogens L .and N. y Lactobacyllus casei Orla-Jensen, Hanseny Lessel son efectivos microbiocidas (Piek 1986), en abejas sin aguijón Melipona sp. y Tetragonisca angustula L. sus mieles poseen propiedades bactericidas y bacteriostáticas (Aidar et al. 2002). La Quitina: propiedades antibióticas, anticoagulantes, hemostáticas, reductores del suero y del colesterol, transportadores no alergénicos de drogas, reparador de tejidos, curar heridas y quemaduras, elemento protector contra microorganismos patógenos en la sangre y en la piel (Diehl 2003, Goodman 1989). Quitosan: Actividad microbiana, reduce el nivel de colesterol, regenera tejidos en piel quemada, y úlceras, anticoagulantes, para fabricar lentes de contacto. Se puede presumir sobre la efectividad de los tratamientos, con el empleo de insectos ya que sus principios activos poseen una actividad real y potencial, los cuales se han investigado en varias partes del mundo como en Australia y en España, en este sentido es famosa la mosca española cuyo principio activo se denomina cantaridina y que actualmente es utilizada en la medicina alopática en el tratamiento de enfermedades urogenitales, calvicie, o el letargo, o bien se usa su jugo para quemar varios tipos de verrugas (Costa-Neto et al. 2006 , Taylor 1975, Torres et al. 2003), asimismo algunas de las proteínas antibacterianas obtenidas de insectos son.: Cecropina A y B, sarcotoxina, IA, IB, IC, sapecina, defensina, attacina, diptericina, moricina, y drosocina (Yamakawa 1998) y la proteína “lopap” aislada de los pelos urticantes de la larva de Lonomia obliqua W. (Lepidoptera-Saturniidae) que posee un gran potencial para tratar la trombosis (Ereno 2005). También se han aislado estimulantes antivirales y cardíacos de las luciérnagas (Plotkin 2000). Igualmente, un polisacárido aislado del veneno de la hormiga Pseudomymex sp. (Hymenoptera- Formicidae) puede ser útil en el tratamiento de la artritis reumatoide (Balée 2000), en la ponzoña de las avispas (Anoplis samariensis Pal. y Pseudagenia (Batozoonellus) maculifrons Sm. (Hymenoptera- Pompilidae) se encontraron neurotóxinas alfa y betas pompilidotoxinas útiles en investigaciones neurocientíficas básicas y en el tratamiento de enfermedades neurológicas. En los productos de las abejas Apis mellifera L. colectadas en Brasil (propóleos) al hacer extractos etanólicos se encontraron actividades anticáncer y anti-HIV (Park et al. 2000), en relación a las mieles brasileñas de meliponas éstas poseen propiedades bacteriostáticas y bactericidas, (Aidar et al. 2002) y la miel de la abeja sin aguijón Tetragonisca angustula L. (Hymenoptera-Meliponidae): tiene propiedades bactericidas contra E. coli (Migula) y Staphylococcus aureus (Rosenbach) (Aidar et al. 2002). Asimismo, las larvas de moscas son utilizadas en el tratamiento de heridas y huesos infectados, ya que comen microorganismos, secretan antibióticos y substancias cicatrizantes y poseen un inhibidor bacterial denominado alantoína (Horn 1976). Dentro de los insectos medicinales las abejas mieleras (Apis mellifera L.) y sus productos han sido ampliamente estudiadas y por ejemplo existen diversas publicaciones referentes a su veneno que inhibe el crecimiento de Micrococcus pyogens Lehmann and Neumann , Streptococcous pyogenes Cichewicz and Torpe, Escherichia coli Escherich, y Lactobacillus casei Orla-Jensen Hansen & Lessel, es decir actúa como un efectivo microbiocida (Piek 1986).

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Ejemplos de las substancias medicinales reportadas en insectos medicinales de México:Achetta domestica L.: Proteínas, prostaglandina, ácidos grasos, triterpenoides y esteroides, iridoides, cumarinas, azúcares., Sphenarium purpurascens Ch.: Proteínas, triterpenoides, esteroides, carotenoides, iridoides, ácido fenólico, flavonoides, catequinas, taninos condensados, taninos gálicos y elágicos, cumarinas, quinonas libres, quinonas, glicosidos, azúcares y polioles, Schistocerca americana D. Corazonina (Neuropéptido cardiactivo).,Schistocerca gregaria Forskal :Proteínas, carotenoides, ommocromos, pterinas, pigmentos, Periplaneta americana L. :Calmodulina (proteína), corazonina., Forficula auricularia L.:Quinonas, Edessa cordifera W. Iridoides, tropolones, ácido fenólico, taninos polimerizados altos, cumarinas, alcaloides, proteínas, substancias analgésicas y anestésicas, Edessa mexicana S:Iriroides, tropolones, ácido fenólico, cumarinas, alcaloides, proteínas, azúcares, polioles, Edessa petersii D.: Triterpenoides, esteroides, carotenoides, iridoides, taninos condensados, alcaloides, proteínas, azúcares, polioles., Edessa sp.:Iridoides, tropolones, ácido fenólico, cumarinas, quinonas libres, alcaloides, proteínas, azúcares y polioles, Euschistus (Atizies) taxcoensis A.: Lípidos, yodo, ácido fenólico, cumarinas, alcaloides, proteínas, Euschistus crenator S.:Triterpenoides, esteroides, iridoides, saponinas, ácido fenólico, taninos condensados, cumarinas, quinonas libres, alcaloides, proteínas, azúcares, polioles., Euschistus strennus D.:Triterpenoides, esteroides, iridoides, cumarinas, alcaloides, proteínas, azúcares, Euschistus spp.:Proteínas, Thasus gigas B.:Vitaminas, fenoxazina, Dactylopius coccus C. :Quinonas, Cantón sp.:Calmodulina.,Lytta vesicatoria L. Chrysobothris basalis Le Conte, Cantaridina, Aegiale (Acentrocneme) hesperiaris K: proteínas, acidos grasos ,polioles. Bombyx mori L. Bombyxinas (péptido heterodimérico como insulina), cecropina (proteína antibacteriana), vitaminas.,Phasus sp., Eucheira socialis W, Polybia sp.: Proteínas., Myrmecosistus melliger W. Myrmecosistus mexicanus W :Solenopsinas (alcaloides), Atta cephalotes L. Atta mexicana S.: antibióticos, Pogonomyrmex barbatus F. Smith, triterpenoides y esteroides, Apis mellifera L. (Adultos):Calmodulina. (veneno):Péptidos y enzimas, (miel):Polipéptido antibacteriano, (propólis): Antimicrobianos, antifúngicos, amoebicidas, antiinflamatorios, antipiréticos, antibióticos (Trypanosoma),. (jalea real):Vitamina A, B, C, royalisina (proteína antibacteriana),Vespula squamosa D.: Triterpenoides, esteroides, iridoides, saponinas, cumarinas, alcaloides, proteínas, azúcares, polioles., Polybia occidentalis nigratella B: Triterpenoides, esteroides, iridoides, alcaloides, proteínas, azúcares y polioles, Polybia sp:Triterpenoides, esteroides, iridoides, saponinas, cumarinas, alcaloides, proteínas, azúcares y polioles (Ramos-Elorduy et al. 2000 y Andary et al. 2000). En la Cuadro 1 se señalan las funciones de algunos de los principios activos rastreados en diversos insectos medicinales de nuestro país.

Cuadro 1 Funciones de diversas substancias rastreados en algunos insectos medicinales de México & Modificado Ramos-Elorduy et al. (2001). Principios activos FUNCIONES: Carotenoides Activación de la provitamina A, colorantes de alimentos. Antimicrobianos, deterrentes (inhiben el hambre, impiden la alimentación), Iridoides tónicos, antiinflamatorios. Saponinas Prolongan la vida y ayudan a resistir el stress. Derivados del Dan color y aroma a los alimentos, antiinflamtorio, antihepatóxico, insecticidas, ácido fenólico piscidas. Dan color, olor y gusto a los alimentos, antiinflamtorio, antihepatóxico, Fenoles insecticidas. Taninos Curan heridas y quemaduras, antitóxico, antitumoral, antiviral. Cumarinas Anticoagulante. Quinonas Actúan en la respiración celular, colorean alimentos. Alcaloides Incrementan el tono muscular y la contractibilidad. Glucósidos Edulcorantes, preservadores y antioxidantes. Proteínas Son necesarias para el buen funcionamiento del organismo, desempeñan

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funciones: estructurales, constructoras y reparadoras de células y tejidos, actúan como enzimas, formación de anticuerpos, (sistema inmunológico), formación de hormonas y los aminoácidos intervienen en la síntesis de bases púricas y pirimídicas y en las vitaminas, etc. Triterpenoides y Formación de hormonas. Esteroides Polioles Preservador químico.

Sin embargo, es conveniente mencionar que cada persona reacciona de una manera diferente a la acción de los principios activos (por ej. venenos) y por lo tanto a los tratamientos, por ello, es necesario conocer los efectos colaterales de su uso terapéutico. Debido a la diversidad de substancias activas y a sus propiedades que existen en los insectos, éstos se consideran una fuente significativa de productos terapéuticos actuales y potenciales (Trowell 2003, Agosta 1997), incluso las abejas y/o sus productos o una mezcla de ellos se venden en las farmacias de diversas ciudades del mundo, particularmente en Europa, convirtiéndose en diversos medicamentos patentados como son: Apiurosept, Apinen, Apicosan etc. cuya eficiencia ha sido probada científica y estadísticamente (Donadieu 1979, 1980, Pochinkova 1981), y constituyendo actualmente la “Apiterapia”, es decir la disciplina que estudia el cuidado de la salud y el tratamiento y curación de las enfermedades mediante productos apícolas. También con venenos de las hormigas y de las avispas por su composición de proteínas, polipéptidos y antígenos podrían funcionar como alérgenos y participar en la síntesis de antibióticos específicos. De los diversos estudios químicos efectuados hasta la fecha, se concluye que los insectos medicinales son una fuente de principios activos, y son muy necesarios en México, sobre todo si analizamos que muchas medicinas son importadas caras e inaccesibles para la población rural, además de que generan una dependencia del exterior y la consecuente salida de divisas. Por ello, es necesario promover estudios de esta naturaleza en las diferentes especies, aislar e identificar la acción de los principios activos que poseen y además ya conocer la dinámica de sus poblaciones, sus ciclos de vida, su manejo sustentable en la naturaleza, e implementar su cultivo, así como el promover la conservación de los mismas, y de obtener las cantidades suficientes de los mismos para el tratamiento de diferentes enfermedades, buscando preservar este conocimiento tradicional, por las razones antes expuestas. En síntesis, los insectos desde tiempos milenarios han formado parte de la Medicina Tradicional en todo el mundo y su conocimiento ancestral por la población rural ha sido la simiente de la medicina actual en estos organismos, en ellos aún faltan por descubrirse muchos más compuestos biodinámicas potenciales que la medicina familiar citadina aún no conoce.

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DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA DE LOS CHAPULINES COMESTIBLES Sphenarium purpurascens (CHARPENTIER 1842)

Geographic distribution of edible grasshoppers Sphenarium purpurascens (Charpentier 1842)

Ramos-Elorduy J., Claudia Díaz-Sánchez, J. M. Pino-Moreno, V. H. Martínez-Camacho. Instituto de Biología UNAM., Dto., de Zoología Lab., de Entomología [email protected], [email protected], [email protected], [email protected].

Palabras Clave: Orthoptera, Comestibles Sphenarium purpurascens, Distribución geográfica.

Introducción Los insectos comestibles son un recurso natural renovable ampliamente usado por todas las etnias del país y en muchas del mundo, entre ellos están los chapulines de México, particularmente los pertenecientes al Género Sphenarium que son de los más utilizados (Ramos- Elorduy 1997, Ramos-Elorduy y Pino 1989), en las comunidades pertenecientes a los Estados de Chiapas, Guerrero, Hidalgo, México, Morelos, Puebla, Oaxaca entre muchos otros. Los chapulines se consumen tanto en estado inmaduro como adulto y se preparan en una variedad de platillos, entre las especies que más se consumen e incluso se comercializan en la República Mexicana se encuentran: Sphenarium histrio Gerstaecker 1873, Sphenarium magnum Márquez 1962, Sphenarium mexicanum Saussure 1859, Sphenarium purpurascens Charpentier 1842, y Sphenarium sp. (Ramos-Elorduy y Pino 2001, Ramos-Elorduy et al. 2006). De acuerdo con el análisis realizado de su valor nutritivo se sabe que son de los insectos comestibles que albergan un alto porcentaje de proteínas en base seca más del 60% y que los niveles de aminoácidos que presentan se aproximan a los valores estimados para el consumo por la WHO/FAO/UNU (1985) (Ramos-Elorduy et al. 1982, 1997, 1998). No cabe duda que este grupo de insectos poseen gran importancia en la nutrición de nuestro país (Ramos-Elorduy 1987, 1997, Ramos-Elorduy et al. 1988, 2002). En la base de datos de la Colección Nacional de Insectos situada en el IBUNAM los hemos registrado en diversos lugares de diferentes entidades geográficas de México, sin embargo en general nos hemos abocado en este estudio a las partes centro, sur y sureste del país. Según (Otte 1981, 1984) su distribución abarca todo el país llegando hasta los Estados Unidos y Canadá. Kevan (1977) efectúo un estudio de su distribución en América y estudia por ejemplo su distribución en México y Guatemala, y Márquez (1962) menciona que la distribución de este grupo de pirgomórfidos es casi exclusiva para México, él indica que se ubican desde la Mesa Central hasta el norte y occidente del país y llegan a prolongarse hasta Guatemala. Parte de su distribución y abundancia se han debido sin duda a su hábito alimenticio polifágico, ya que incluso se les ha visto alimentarse de materiales textiles como ropa y tapetes en algunas comunidades de Oaxaca (Ramos-Elorduy 2008 Observación personal) y principalmente han sido localizados en varios ecosistemas alimentándose de diferentes especies de vegetales y en áreas agrícolas de nuestro país. Vázquez (2005) ha reportado que han afectado cultivos de temporal tales como el maíz, frijol, calabaza, cereales y cultivos forrajeros como alfalfa y pastos, de estos plantíos ataca principalmente las hojas

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causando defoliación parcial y total. Para su control, se han establecido distintas campañas en aquellas regiones agrícolas, donde se han detectado como plagas. Además, utiliza otras especies vegetales como sitio de apareamiento, oviposición y refugio, tal es el caso del nopal (Opuntia sp.) del amole (Manfreda brachystachya Cav.) Rose, del zacatón (Muhlenbergia robusta (Fourn) Hitchc. y del arbusto denominado comúnmente como mala mujer (Wigandia urens (Ruíz & Pavón) Kunth), en la Reserva ecológica del pedregal de San Ángel en el Distrito Federal (Cano Santana y Oyama 1994, Anaya et al. 2000). En México en general se tiene un limitado conocimiento de la distribución geográfica de la especie (Navarro 1999; Salas-Araiza et al. 2003, 2006). Las investigaciones que se han realizado han abarcado desde aspectos ecológicos de forrajeo (Mendoza y Tovar 1996), estudios poblacionales y movimientos dentro de la Reserva antes mencionada, donde se ha registrado el impacto que causa en la vegetación (Camacho 1999), el análisis de los factores tanto físicos como biológicos que determinan los sitios de oviposición (Castellanos 2001) y estudios de su ciclo de vida en la Reserva Natural Xochitla en el Estado de México (Espinosa 2001) y la aplicación de un método mecánico para el control de las poblaciones de chapulines en cultivos de alfalfa en distintas localidades del Valle de Puebla-Tlaxcala (Cerritos 2002). Con el propósito de tener una noción más clara acerca de la situación espacial que estos insectos presentan en México, el objetivo del presente trabajo es contribuir en el conocimiento de la distribución geográfica de Sphenarium purpurascens Ch.

Materiales y Método Se efectúo un análisis bibliográfico en diversas bibliotecas y consultando en Internet para conocer y definir cual es el rango de altitudes que cubre, en que ecosistemas se encuentra, en cual (es) Estado (s) de la República y en que coordenadas geográficas, asimismo se realizó una revisión de los organismos depositados en las siguientes colecciones entomológicas: Colección Nacional de Insectos sita en el Instituto de Biología de la UNAM (IBUNAM), la colección Entomológica de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala, de la UNAM ubicada en el Estado de México, la Colección Nacional de Insectos “Dr. Alfredo Barrera” situada en el Museo de Historia Natural en la 2a Sección del Bosque de Chapultepec, la Colección Entomológica del Instituto Politécnico Nacional ubicada en la E.N.C.B., y la Colección Entomológica de Sanidad Vegetal de la Universidad Autónoma Metropolitana unidad Xochimilco. Con la información compilada, se elaboró una base de datos específica de Sphenarium purpurascens Ch., los sitios donde se colectaron, el año de colecta, al igual que las coordenadas y altitudes de cada localidad, éstos últimos fueron obtenidos en la sección del archivo histórico de localidades de la página electrónica del INEGI (http:/www.inegi.gob.mx/lib/buscador/busqueda.aspx). Posteriormente mediante el manejo del programa ArcView Gis versión 3.3 el cual es un sofware diseñado para Sistemas de Información Geográfica (SIG) que contiene un conjunto de herramientas que permiten obtener mapas temáticos, creación y edición de datos, análisis espacial y el acceso a base de datos externos, se emplea junto con el mapa georeferenciado de vegetación potencial elaborado por la CONABIO que emplea los principales tipos de vegetación establecidos según (Rzedowsky 1990). Las categorías de vegetación que se emplearon fueron las siguientes: Bosque de coníferas y encinos, Bosque espinoso, Bosque mesófilo de montaña, Bosque tropical caducifolio, Bosque tropical perennifolio, Bosque Tropical subcaducifolio, Matorral xerófilo y Pastizal.

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Resultados Distribución Geográfica Generalidades del género Sphenarium: En términos generales, se determinó que el género Sphenarium se encuentra distribuido en 16 estados de México: Chiapas, Distrito Federal, Guanajuato, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, México, Michoacán, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Puebla, Querétaro, Tabasco, Tlaxcala y Veracruz, siendo el Estado de México el que cuenta con un mayor número de municipios registrados. El género se encuentra asociado a las plantas en el nivel inferior es decir herbáceas y arbustivas principalmente de los Bosques de coníferas y encinos, Bosque tropical caducifolio y Bosque tropical perennifolio, aunque podemos aseverar que hay “nichos” de ellos en muchas partes, dentro de estos ecosistemas, se alimentan más bien de plantas herbáceas que ahí se desarrollan. En lo que se refiere a la especie Sphenarium purpurascens Charpentier es de las que ocupa un número significativo de entidades en la República Mexicana entre los Estados que destacan se encuentran: Chiapas, Distrito Federal, Estado de México, Guanajuato, Guerrero, Hidalgo, Michoacán, Morelos, Oaxaca, Puebla, Querétaro, Tlaxcala y Veracruz. Debido a su amplia distribución, están relacionados con la mayoría de los tipos de vegetación antes mencionados a excepción del Pastizal. La altitud en la que se encuentra distribuída abarca de los 10 a los 2 800 msnm, abarcando un área del país que comprende de paralelo 16 al 22. De los ejemplares que faltan de determinar a nivel específico de las diversas colecciones, su distribución comprende los Estados de Chiapas, Distrito Federal, Guanajuato, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, Estado de México, Michoacán, Morelos, Nayarit, Puebla, Oaxaca, Tabasco y Veracruz y se han localizado a una altitud entre los 5 y los 2 795 msnm. Distribución por colecciones. Colección Nacionalde Insectos del IBUNAM: Por otro lado de la información obtenida de los especimenes depositados en la colección del IBUNAM, se tiene que los ejemplares han sido colectados en 14 áreas del país, siendo los Estados de Oaxaca, Veracruz, y Guerrero los que poseen el mayor número de localidades (16, 14 y 9 respectivamente) y albergan (19, 16, 13) municipios respectivamente. De las especies identificadas por Ramos-Elorduy et al. (2008) se reporta que la distribución de Sphenarium purpurascens (Charpentier) comprende los Estados: Estado de México, Distrito Federal, Guerrero, Hidalgo, Nayarit, Oaxaca y Puebla. Colección FES Iztacala: En esta colección los ejemplares del género Sphenarium están registrados en 11 Estados de los cuales Guerrero, Estado de México y Morelos fueron los representativos. Su distribución espacial se ubica en el Bosque de coníferas y encinos, Bosque mesófilo de montaña, Bosque tropical caducifolio, Bosque tropical perennifolio y Matorral xerófilo, dentro de un rango de altitud que va de los 5 a los 2 795 m snm, pero aunque es una de las colecciones que contienen un número importante de ejemplares de este género, aún no se han identificado a nivel de especie. Colección Alfredo Barrera: En esta colección, los chapulines S. purpurascens Charpentier se colectaron en la Ciudad de México a una altitud de 2 240 m snm, y ocupa las áreas de vegetación correspondientes al Bosque de Coníferas y encinos y al Matorral xerófilo. Colección de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del I.P.N: En este caso la distribución geográfica del género Sphenarium está representada en los Estados de: Chiapas, Distrito Federal, Estado de México, Michoacán, Morelos, Oaxaca, Tabasco y Veracruz, entre los 20 y 2 644 msnm, Se encuentra asociado potencialmente a la comunidad del Bosque de coníferas y de encinos, Bosque espinoso, Bosque tropical caducifolio y Bosque tropical perennifolio.

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Colección UAM. X: En la colección entomológica de Sanidad Vegetal de la UAM-X. La especie S. purpurascens (Charpentier) está representado en los Estados de México, Guanajuato y Morelos y ha sido recolectado a un altitud de 120, 2010 y 1730 m snm respectivamente, cuya distribución potencial correspondería a la vegetación de Bosque de Coníferas y encinos y al Bosque espinoso.

Discusión De la base de datos generada por Ramos-Elorduy et al. (2008) se concluye que el género Sphenarium se encuentra ubicado en los Estados de: Chiapas, Distrito Federal, Guerrero, Hidalgo, Estado de México, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Puebla, Tlaxcala y Veracruz. Entre las especies identificadas se tiene que los ejemplares de S. purpurascens Charpentier se han colectado en el Distrito Federal, Estado de México, Guerrero, Hidalgo, Nayarit, Oaxaca, y Puebla a una altitud comprendida entre los 10 y los 2 740 m snm Por último los ejemplares, depositados en las colecciones muestreadas que no se han determinado a nivel específico se encuentran registrados en los Estados de Chiapas, Distrito Federal, Guerrero, Hidalgo, Estado de México, Morelos, Oaxaca, Puebla y Veracruz, su rango de altitud está entre los 1 150 y 2 440 m snm. Referente a la información obtenida de la literatura consultada. Anaya et al. (2000) reporta en su manual “Diagnóstico de Chapulines” que Sphenarium purpurascens (Charpentier) tuvo una distribución asociada principalmente a zonas agrícolas de los Estados de: Hidalgo, Estado de México, Puebla, y Tlaxcala y que las entidades Distrito Federal, Morelos y Oaxaca fueron las menos representadas. Además de acuerdo a su distribución con el programa Arc-View los posibles tipos de vegetación a los que puede estar asociado son Bosque de coníferas y encinos, Bosque mesófilo de montaña, Bosque tropical caducifolio y Matorral xerófilo. Otros Estudios: De manera particular, el estudio realizado por Salas-Araiza et al. (2003) de S. purpurascens en el Estado de Guanajuato, abarcó las localidades de Irapuato, Abasolo, Tarandácuaro, Pénjamo entre otros, dentro de un rango de altitud que va de los 1 710 a 2 370 msnm. El tipo de vegetación en el que pudiera desplazarse la especie es el Bosque de coníferas y encinos, Bosque espinoso, Bosque tropical caducifolio y Matorral xerófilo. En cuanto al estudio que realizaron Salas-Araiza et al. (2006) en Querétaro, S. purpurascens (Charpentier) se ubicó en las localidades de Amealco de Bonfil, Corregidora, San Juan del Río y Tequisquiapan entre otras, su distribución va de los 182 hasta los 2 620 msnm. Posiblemente se encuentra asociada al Bosque de coníferas y encinos, Bosque espinoso y Matorral xerófilo. En el cuadro 1 se aprecia la distribución geográfica de Sphenarium purpurascens, incluyendo los Estados, No. de localidades. Longitud, Latitud, Altitud, Colecciones Científicas y en algunos casos las referencias bibliográficas correspondientes.

Conclusiones. Por el número de sitios de colecta de Sphenarium purpurascens Ch. realizado en los diferentes Estados de la República Mexicana, concluimos que el Estado de México es en el que más se ha reportado la especie. Sin embargo es importante mencionar que gran parte de los ejemplares de las colecciones no están determinados, por lo que el conocimiento de la distribución de las diferentes especies aún es limitado, más aún porque no hay personas especializadas en su taxonomía y falta de investigarse en otros estados de la República Mexicana.

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Cuadro 1 Distribución Geográfica de Sphenarium purpurascens Ch.en La República Mexicana. No. de Altitud Colección Estados Longitud Latitud Referencia localidades (msnm) Científica Chiapas 1 93°54'19" 16°45'42" 650 IBUNAM Distrito 98°59'17" 19°10'26" 1 420- 4 IBUNAM Ramos-Elorduy et al. 2008 Federal 099°13'30 19°21'00" 2 700 Estado de 098°38'05" 18°50'39" 1 140 – Ramos-Elorduy et al. 2008, Anaya 42 IBUNAM México 100°07'50 20°13'23" 2 800 et al 2003 100°31'07" 19°58'33" 1 710 – IBUNAM, Guanajuato 7 Salas-Araiza et al. 2003 101°43'21 21°19'42" 2 370 UAM-X 98°29'17" 17°05'45" Guerrero 6 30- 1540 IBUNAM Ramos-Elorduy et al. 2008 100°23'28 18°13'34" 098°12'20" 19°38'23" 160- Ramos-Elorduy et al. 2008, Anaya Hidalgo 34 IBUNAM 099°30'52 21°01'01" 2 620 et al. 2003 Michoacán 1 101°51'09" 19°30'07" 1980 IBUNAM 098°50'37" 18°35'47" 1 160- Morelos 6 IBUNAM Ramos-Elorduy et al. 2008 99°40'15 19°47'04" 2 700 095°37'21" 15°58'48" 840- Ramos-Elorduy et al. 2008, Anaya Oaxaca 11 IBUNAM 097°46'33 17°48'14" 2 040 et al. 2003 097°49'24" 18°12'12" 1 120- Ramos-Elorduy et al. 2008, Anaya Puebla 23 IBUNAM 98°34'43 20°01'59" 2 650 et al 2003 099°42'10" 20°16'07" 1 880- Querétaro 8 Salas-Araiza et al. 2006 100°27'51 20°41'36" 2 450 098°08'58" 19°10'07" 2 188- Tlaxcala 16 Anaya et al. 2003 098°40'59 19°36'06" 2 720 096°55'39" 19°32'24" 10- Veracruz 2 IBUNAM 097°02'46 19°04'18" 180

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ESTRUCTURA COMUNITARIA DE INSECTOS ACUÁTICOS EN CUERPOS DE AGUA DE LA RESERVA DE SIAN KA’AN EN QUINTANA ROO, MÉXICO.

Aquatic insec community estructure in water bodies of the sian ka’an reserve in quintana roo, Mexico.

Julio Díaz-Valenzuela1, Luis Zambrano2 y Rafael Barba-Álvarez2. 1Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Circuito exterior, UNAM, México D. F. 04510. 2Instituto de Biología, UNAM, Ciudad Universitaria, Apdo. Postal 70-153, México, DF, 04510, México. [email protected]

Palabras Clave: Insectos acuáticos, Diversidad, Riqueza

Introducción Dentro de la diversidad de organismos que se encuentran en los sistemas acuáticos, la comunidad de insectos es parte fundamental en los sistemas loticos y lenticos, porque son alimento para muchos vertebrados (peces, aves y anfibios). Por lo tanto, los insectos son clave en la transferencia de energía puesto que incorporan materia orgánica al sistema. A nivel trófico los insectos forman parte de una gran variedad de relaciones, por ejemplo: ser filtradores, detritívoros, herbívoros y carnívoros (Ward, 1992). Trece órdenes de insectos contienen especies acuáticas y semiacuáticas. El éxito de ellos se demuestra por su diversidad y abundancia, amplia distribución y su habilidad de aprovechar la mayoría de los cuerpos acuáticos. Los sistemas acuáticos de Sian Ka’an son ideales para entender cómo se estructura la comunidad de los insectos en los sistemas acuáticos, ya que son sistemas relativamente aislados de perturbaciones antropogénicas. Además estos sistemas están compuestos por diferentes formaciones hidrológicas como los cenotes y humedales. Los cenotes se caracterizan por ser cuerpos de agua dulce o salada de origen kárstico y se forman cuando se colapsa el suelo por la erosión de un río subterráneo (Schmitter-Soto et al., 2002). Se pueden tipificar dos tipos de cenotes: con vegetación (viejos) y sin vegetación (jóvenes) (Zambrano et al., 2006). Los humedales se consideran sistemas acuáticos que no rebasan una altura de 6 m (SCR, 2004), son más grandes y más dinámicos dentro del año, puesto que los periodos de secas y de lluvias producen diferencias en su profundidad y temperatura. Sin embargo, un humedal incluye una amplia variedad de ambientes, por lo que el presente trabajo considera como un humedal a los cuerpos de aguas someros y sujetos a temporalidad que se llenan directamente por acción de lluvias. Por lo tanto, el conocer la estructura de la comunidad de insectos en dos sistemas contrastantes, permitirá comprender en parte el papel que tienen estos organismos en la dinámica de sistemas tan complejos y a la vez prístinos como son los cenotes y humedales de la reserva de la biosfera de Sian Ka’an.

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Materiales y Método El estudio comprendió tres muestreos en cenotes y humedales durante un año en época de lluvias (junio 2007), tormentas invernales con lluvias cortas y ocasionales (noviembre 2007) y secas (abril 2008) (Cuadro 1).

Cuadro 1. Cuerpos de agua estudiados de la reserva de la biosfera. Coordenadas Nombre Clave Oeste Norte Cenote Tres Reyes TR 87º 52' 38.50" 19º 41' 29.90" Cenote Norte CN 87º 59' 17.20" 19º 36' 23.30" Cenote Limite CL 87º 52' 51.47" 19º 40' 04.30" Humedal I HI 87º 41' 32.80" 19º 48' 01.80" Humedal II HII 87º 41' 30.30" 19º 48' 03.30"

Los insectos acuáticos se colectaron mediante una red de cuchara con una luz de malla de 0.25 mm. En los humedales se colectaron seis muestras al azar durante dos días introduciendo la red en el bentos. En los cenotes también se colectaron seis muestras al azar pero únicamente en la zona litoral, aquí la red de cuchara se introdujo y aproximadamente unos 30 cm debido que el sustrato es muy “blando” específicamente en el cenote Tres Reyes las muestras se tomaron golpeando las paredes de la orilla ya que la pendiente es casi de 90° (Fig. 1). La diversidad de insectos se evaluó mediante el índice Alpha de Fisher porque teóricamente asume que la abundancia de las especies está distribuida en series logarítmicas y la comunidad está homogéneamente mezclada en el espacio (Magurran, 2004). Se realizó la caracterización trófica de cada uno de los géneros con base en Merrit et al., 2008.

Cenote Humedal

m

1

. . TFP

5

1 m

Vegetación emergente

Figura 1.- Perfil de los dos sistemas acuáticos donde se observan sus características más distintivas. TPF= Tapete flotante perifitico.

Resultados A nivel anual se registraron 21 familias. Los cenotes Límite y Norte registraron 17 familias cada uno, el cenote Tres Reyes 14. Los humedales I y II registraron 11 y 12 familias respectivamente. Los valores de riqueza de géneros fluctuaron entre 22 y 33. Para el cenote Tres Reyes y los humedales se registraron 22 géneros, para el cenote Limite 30 y para el cenote Norte 33. Con un total de 793 individuos en 49 géneros dónde el género que más aporta individuos es Enochrus

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(Hydrophilidae) con 129 individuos. Y el segundo es el género Laccophilus (Dyticidae) con 91. La mayoría de estos individuos se encontraron en el Humedal II. Nueve géneros solo fueron representados únicamente con un individuo en todo el ciclo de colecta (cuadro 2). El cuerpo de agua que tuvo un mayor número de géneros fue el cenote Norte con 33 pero 12 de sus géneros están representados únicamente por un individuo, contrario a esto en los humedales se encontraron 22 géneros en cada uno. El humedal I tiene 6 géneros representados por un individuo y el humedal II por 8 (Cuadro 2).

Cuadro 2. Número de individuos por género y por sitio con su respectivo nivel trófico de insectos acuáticos. Nivel trófico tomado de Merrit et al., 2008. Familia Género Nivel trófico TR CL CN HI HII ∑ Caenidae Brachycercus 0 7 1 0 0 8 Cercobrachys Colectores- 0 17 0 0 1 18 recolectores Baetidae Procloeon 5 0 1 0 0 6 Cloeon 0 1 1 0 1 3 Erythemis 1 9 5 1 1 17 Libellulidae Libellula (belonia) 4 13 3 1 0 21 Libellula (holotania) 3 9 6 2 0 20 Depredadores Protoneura 0 3 0 0 0 3 Protoneuridae (Engullidores) Neoneura 17 5 2 0 0 24 Coenagrionidae Argia 6 8 12 5 4 35 Acanthagrion 8 1 0 4 0 13 Aeshnidae Coryphaeschna 0 0 1 1 0 2 Naucoridae Nehalennia -- 6 18 3 4 0 31 Gerridae Pelocoris Depredadores 5 0 9 3 6 23 Trepobates sp1 (perforadores) 5 9 6 0 0 20 Trepobates sp2 1 1 0 0 0 2 Mesovellidae Platyvelia -- 0 0 1 0 0 1 Mesovelia -- 3 1 3 0 0 7 Depredadores Gyrinidae Gyrinus 2 (Engullidores) 0 0 2 0 0 Megadytis Depredadores 0 0 0 1 0 1 Dytiscidae Laccophilus (perforadores) 18 24 6 5 38 91 Hydaticus 0 1 2 0 1 4 Eulichadidae Anchytarsus Detritívoros 0 0 1 1 0 2 Hydrophilidae Enochrus -- 1 38 16 21 53 129 Hydrochus Herbívoros 0 0 0 4 0 4 Scitidae Prionocyphon -- 21 0 6 1 2 30 Belostomatidae Belostoma Depredador 1 0 0 0 0 1 Ceratopogonidae Dasyhelea Colectores- 10 recolectores 0 2 0 0 8 Chaoboridae Chaoborus Depredadores 0 1 0 0 0 1 Tipulidae Tipulidae -- 0 2 0 0 2 4

Anopheles Colectores- 13 filtradores 4 6 1 0 2 Deinocerites Colectores- 4 Culicidae 0 1 0 0 3 Culex filtradores 0 1 2 0 2 5

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Depredadores, Ablabesmya colectores- 5 recolectores 0 1 1 2 1 Goeldichironomus Colectores- 0 1 1 2 0 4 Axarus recolectores 11 3 5 10 4 33 Parachironomus Depredadores, 1 colectores- 0 0 1 0 0 Depredadores,recolectores y Polypedilum herbívoroparasitoss y 68 colectores 0 4 11 7 46 Natarsia Depredadores 3 0 0 0 1 4 Tribelos Colectores- 5 recolectores 0 4 1 0 0 Chironomidae Zavreliella Colectores- 1 recolectores 0 0 0 0 1 Beardius -- 0 0 0 2 0 2 Dicrotendepis Colectores- 30 recolectores 15 0 10 0 5 Colectores- Chironomus recolectores y 6 herbívoros 0 2 3 0 1 Herbívoros, Glyptotendipes colectores, 2 recolectores y filtradores 0 0 0 2 0 Micropsectra Colectores- 62 recolectores 0 0 1 3 58 Endotribelos -- 1 0 1 0 0 1 Synotendipes -- 7 0 0 0 0 7 Tabanidae Tabanidae -- 0 2 2 2 0 6 Suma 146 193 129 84 241 793 # de géneros 22 30 34 22 22

Se obtuvo una clasificación de los cuerpos de agua mediante el análisis Cluster con la presencia y ausencia de los géneros en cada uno de los sistemas. Los cenotes Límite y Norte comparten géneros similares y cerca a ellos el humedal I (Fig. 2). Del grupo de los cenotes viejos (Norte y Límite) fueron los que registraron una mayor diversidad. El otro grupo que se conformo fue el del Humedal I y el cenote Tres Reyes. La diversidad Alpha de Fisher osciló en un rango de 2.24 a 13.47. Con base a los resultados se observa que los cenotes viejos a nivel anual, son más diversos que el cenote joven y los humedales. Los valores de diversidad del cenote Tres reyes se encuentran en medio de los humedales, su diversidad fue en aumento y sus valores por temporada muestran una mayor variación (Cuadro 3). Para la temporada de lluvias, el valor más bajo de diversidad se registró en el Humedal II con 3.15 y el más alto en el cenote Norte con 12.01. En la temporada de tormentas invernales, el cuerpo de agua con menor diversidad fue el cenote Tres Reyes con un valor de 5.95, mientras que el cenote Norte tuvo el mayor registro de

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diversidad con 13.37. En esta temporada únicamente el cenote Límite, disminuyó el valor de diversidad con respecto a la temporada anterior (Cuadro 3).

Fig. 2.- Dendograma para los cuerpos de agua con base en los géneros de insectos acuáticos encontrados

En la temporada de secas el único cuerpo de agua que no registró una disminución de la diversidad fue el cenote Tres Reyes. El Humedal II fue el que presentó el valor más bajo y la diferencia de éste con el cenote Norte es de 8.52.

Cuadro 3. Diversidad Alpha de Fisher de insectos acuáticos por temporada y por sitio Lluvias Tormentas Secas Anual Promedio TR 4 5.95 6.91 7.19 5.62 CN 12.01 13.37 10.76 13.33 12.08 CL 8.92 8.1 5.48 9.95 7.5 H I 6.73 9.86 3.3 9.7 6.63 H I 3.15 8.15 2.24 5.89 4.51

Discusión y Conclusiones La distribución que se encontró mediante el análisis en que fueron agrupados los cuerpos de agua, da indicios que los cenotes son refugios permanentes de insectos de los sistemas acuáticos temporales. Lo anterior puede deberse a que en un grupo se encuentran los cenotes viejos que contienen la mayor diversidad, pero que comparten géneros con el Humedal II, con una menor diversidad. El otro grupo que se formó está compuesto por el Humedal I y el cenote Tres Reyes, los cuales comparten la misma riqueza de géneros. La dinámica diferencial entre cenotes y humedales, permite que los organismos que habitan en cada uno de ellos desarrollen diferentes estrategias para cada sistema. Los cenotes viejos (Norte y Límite) fueron los sistemas que tuvieron un mayor número de géneros a nivel anual; esto puede deberse a que en la zona litoral estos sistemas tienen pastizales de cortadera (Cladium jamaicense), con zonas de fondos blandos, además del tapete flotante perifitico (TFP), el cual provee de alimento y funciona como microhabitat a los invertebrados (Chick et al., 2008). El cenote Tres Reyes registró el mismo número de géneros que los humedales, pero una abundancia menor de individuos. Lo anterior puede deberse a la lejanía de Tres Reyes con otros cuerpos de agua, lo cual podría limitar el intercambio de especies con otros sistemas.

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Por otro lado, los humedales a pesar de la cercanía entre ellos presentaron una diferencia en la diversidad, que puede deberse a que este sistema está fuertemente influenciados por la temporalidad hídrica característica de esta zona de estudio (Zambrano et al., 2006). Otro factor que puede explicar este resultado es la influencia del viento; puesto que es una zona no protegida por la vegetación y de mayor área, lo que puede ocasionar un cambio en la distribución de los insectos. Un claro ejemplo de cambios en la temporalidad, es en el periodo de secas; la columna de agua disminuye drásticamente ocasionando cambios físicos en el agua, en especial la temperatura; llegando al secado total del humedal. Lo anterior permite a los insectos acuáticos desarrollar estrategias de colonización vía aérea de humedales efímeros, que parece ser un ciclo de migración entre los sistemas permanentes y los hábitats acuáticos temporales (Batzer y Wissinger, 1996). Por ejemplo, los insectos totalmente acuáticos como los ditycidos, no podrían emigrar por el aislamiento de los cenotes. La caracterización trófica de los géneros muestra que la mayoría son organismos depredadores y en segundo lugar son colectores. Entre los depredadores se encuentran todos los odonatos y entre los colectores la mayoría de los chironomidos. Estos grupos estuvieron presentes en todos los sistemas aunque en los cenotes hubo una mayor presencia de odonatos y en los humedales un mayor número de individuos de chironomidos.

Agradecimientos Al proyecto titulado: estructura trófica en cenotes y humedales del estado de Quintana Roo, México con clave DGAPA-PAPIIT IN230007. Al Posgrado de Ciencias del Mar y Limnología y Al Consejo Nacional de Ciencia y tecnología por haber aportado fondos y recursos para esta investigación.

Literatura Citada Batzer, D. P y S. A. Wissinger. 1996. Ecology of insect communities in nontidal wetlands. Annual. Review. Entomology. 41: 75-100. Chick, J. H., P. Geddes y J. C. Trexler. 2008. Periphyton man structure mediates trophic interactions in a subtropical marsh. Wetlands. 28 (2): 378-389. Magurran, A.E. 2004. Measuring biological diversity. Blackwell publishing. 256pp. Merrit, R. W., K. W. Cummins y M. B. Berg (eds.). An introduction to the aquatic insects of North America. 4 ed. Kendall/Hunt publishing company. Schimitter-Soto, J. J., E. Escobar-Briones., J. Alcocer., E. Suarez-Morales., M. Elias-Gutiérrez y L. E. Marín. 2002. Los cenotes de la Península de Yucatán. 337. en: De la Lanza Espino, G y J. L. García (eds.). Lagos y presas de México. Agt editor, S.A. (SCR) Secretaría de la Convención de Ramsar, 2004. Manual de la Convención de Ramsar: Guía a la Convención sobre los Humedales (Ramsar, Irán, 1971). 3ra Ed. Gland, Suiza. Ward, J. 1992. Aquatic insect ecology. Biology and habitat. John Wiley and sons. Nueva York, 438 pp. Zambrano, L., E. Vázquez-Domínguez., D. García-Bedoya., W. F. Loftus y J. C. Trexler. 2006. Fish Community structure in freshwater bodies of the Sian Ka’an Reserva in the Yucatán peninsula, México. Ichthyol. Explor. Freshwaters. 17(3): 193-206.

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CAMBIOS EN LA DIVERSIDAD DE ESCARABAJOS ESTERCOLEROS (COLEOPTERA: SCARABAEINAE) EN UN SISTEMA SILVOPASTORIL CHIAPANECO

Dung beetle diversity (Coleoptera: Scarabaeinae) in a Chiapanecan silvopastoral system

Lucrecia Arellano-Gámez1, 2Jorge L. León-Cortés2 y Gonzalo Halffter-Salas1. 1Instituto de Ecología, A. C. Departamento de Biodiversidad y Ecología Animal. Apartado Postal 63. Xalapa, Veracruz, México. 2El Colegio de la Frontera Sur. Unidad San Cristóbal de las Casas. Departamento de Ecología y Sistemática Terrestre. Carretera Panamericana y Periférico Sur S/N. María Auxiliadora. San Cristóbal de las Casas, Chiapas, México. [email protected], [email protected], [email protected]

Palabras Clave: Diversidad alfa, beta y gamma, Chiapas, Scarabaeinae, Sistemas silvopastoriles

Introducción En el sureste mexicano, en regiones donde la selva baja caducifolia fue el tipo de vegetación dominante, la sucesión de hábitats provocada por la ganadería extensiva ha sido clave para la permanencia de sistemas silvopastoriles. ¿Qué sucede con los animales que viven en estos sistemas silvopastoriles? La dinámica de la vegetación y el establecimiento de diferentes usos de la tierra pueden precipitar cambios (predecibles o impredecibles) en la disponibilidad de un parche de hábitat dado y las especies asociadas con estos tipos de hábitats característicos pueden experimentar tasas de extinción local potencialmente altas debidas a la sucesión o perturbación y pueden desaparecer localmente en pocas generaciones. Pero esos cambios también pueden permitir la creación de nuevos hábitats sucesionales para muchas especies que llegan a depender de esas actividades para su persistencia (León Cortés et al. 2004). Los hábitats sucesionales resultantes de la ganadería permiten la existencia de parches de diferentes tipos de hábitats que potencialmente pueden albergan diversas especies de escarabajos copro-necrófagos (Scarabaeinae) que dependen fuertemente de las actividades humanas (porque se alimentan de estiércol de ganado), así como a otras asociadas exclusivamente con animales del bosque. Este grupo de escarabajos ha sido propuesto como indicador para medir cambios fundamentales en los patrones de biodiversidad en los trópicos (Favila y Halffter, 1997; McGeoch et al,. 2002) por lo que en este trabajo estudiamos los cambios en la diversidad de escarabajos del estiércol (Coleoptera: Scarabaeinae) en un sistema silvopastoril chiapaneco ubicado en un paisaje de selva baja caducifolia. Nuestra hipótesis fue que la riqueza de especies de escarabajos copro-necrófagos es mayor en sitios de etapas sucesionales con cobertura intermedia, ya que permiten albergar especies con diferentes preferencias de hábitat.

Materiales y Método Se seleccionaron nueve sitios de muestreo que forman parte de un sistema silvopastoril. Estos sistemas promueven el manejo integral de árboles, arbustos, pastos y animales, incorporando el conocimiento tradicional de los productores (Jiménez-Ferrer et al., 2007) y su transformación es intermedia o moderada, por lo que son considerados una opción viable del uso de la tierra para amortiguar el impacto de la actividad humana sobre los elementos y procesos naturales (Ferguson et al., 2007). Los sitios de muestreo fueron agrupados en tres etapas

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sucesionales: Tempranos (S1): potrero con Acacia pennatula y potrero sin árboles. Medios (S2): cañada con selva baja subcaducifolia, quebrachal joven (cuatro años) Quebrachal joven (2 años). Tardíos (S3): selva mediana, selva baja caducifolia, vegetación secundaria de selva baja, quebrachal maduro. Para caracterizar cada sitio se establecieron al azar tres parcelas de 10 x 10 m donde se obtuvo el número de árboles y arbustos. La cobertura arbórea o arbustiva alta (> 2 m) se midió con un densiómetro esférico. Durante las temporadas de lluvias 2003 y 2004 se establecieron transectos de 300 m con 12 trampas de caída cebadas en cada sitio, usando como cebos estiércol de vaca, excremento humano y pescado o calamar fresco. El esfuerzo de muestreo fue de 2,268 (108 trampas x 7 visitas a cada trampa x 3 personas). Se calculó la diversidad alfa por sitio y se estimó la riqueza de especies acumulada en cada etapa sucesional obteniendo curvas de acumulación de especies suavizadas y sus intervalos de confianza (95%) con el método de Mao Tau (Colwell, 2005). Para analizar la relación entre las variables medidas y la diversidad alfa por sitio se hizo un análisis de regresión múltiple. Para validar las comparaciones de la riqueza entre sitios, se calcularon estimadores no paramétricos de la riqueza de especies (Colwell y Coddington, 1995; Colwell, 2005). Se obtuvo la diversidad beta entre sitios y entre etapas sucesionales, usando el índice de complementariedad (Colwell y Coddington, 1995) y la diversidad gamma como el número de especies en todo el sistema. Se realizaron análisis de los cambios en la abundancia de los gremios funcionales de Scarabaeinae (ver Apéndice 1) por sitio y se usaron tablas de contingencia para detectar diferencias en el porcentaje de abundancia entre los diferentes gremios funcionales por sitio. Para identificar las especies indicadoras de las etapas sucesionales dentro del sistema silvopastoril, se usó el INDVAL o método del valor indicador (Dufrene y Legendre, 1997).

Resultados Se registraron 33 especies y 1230 individuos en todo el sistema. Se obtuvieron las mayores abundancias en las etapas sucesionales más avanzadas. El número de especies fue disminuyendo conforme la vegetación correspondía a una etapa sucesional más temprana dentro del sistema estudiado (Apéndice 1). Se registraron entre el 80-85% de las especies potenciales para el sistema silvopastoril en conjunto La diversidad alfa por sitio varió entre 8 y 17 especies (Apéndice 1). Se encontraron diferencias significativas en la riqueza de especies registrada en los sitios pertenecientes a distintas etapas sucesionales (Kruskal-Wallis, H (2, N= 9) = 6.33, P =0.04). No se encontraron relaciones significativas entre la abundancia de especies en los sitios (R²= 0.049, F (4,4)=.051, P <.993) y las variables descriptivas de la vegetación: número de árboles/100m2 (t = 0.18, P= 0.86), número de arbustos/100 m2 (t = 0.43, P= 0.69), cobertura (t = - 0.13, P= 0.90), etapa sucesional (t = 0.03, P= 0.97). Tampoco se encontraron relaciones significativas entre la riqueza de especies en los sitios (R²= 0.745, F (4,4)= 2.93, P <0.16) y esas variables: número de árboles/100m2 (t = - 1.07, P= 0.35), número de arbustos/100 m2 (t = 0.27, P= 0.80), cobertura (t = 0.82, P= 0.46), etapa sucesional (t = 0.20, P= 0.85). En todos los sitios del sistema hubo un dominio de especies diurnas, generalistas, cavadoras, pequeñas. Las proporciones de las categorías de especies de todos los gremios funcionales fueron independientes de la cobertura de los sitios. En contraste, en las preferencias de hábitat las proporciones de las categorías de especies no fueron independientes de la etapa sucesional (X2= 32.22, N= 59, g.l.= 4, P = 0.001). En los potreros no se presentaron especies de

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bosque ni de quebrachal maduro. En la selva baja las especies de potrero representaron únicamente el 7%, en el quebrachal de 2 años el 9% y en el quebrachal maduro el 12.5%. En los demás sitios de las etapas sucesionales 2 y 3 no se registraron especies de potrero. Un alto número de especies se perdieron al pasar de un estado sucesional a otro del sistema: del S3 al S1 se perdieron 17 especies, del S3 al S2 se perdieron 11 especies y del S2 al S1 se perdieron 11 especies. Asimismo se ganaron entre cuatro y cinco especies al pasar de un estado sucesional a otro del sistema. La complementariedad media entre los sitios y entre las etapas sucesionales tuvo un valor semejante (0.61+/- 0.10%). La mayor complementariedad (ÍC > 75%) se presentó entre los fragmentos de selva y el potrero, entre el quebrachal maduro y el potrero y entre la cañada y los potreros. De acuerdo con el INDVAL, las especies con máximo valor indicador de zonas de potrero son Canthon indigaceus chiapas (IV=99.4, P= 0.036) y Copris lugubris (IV=88.2, P= 0.05) y de zonas de bosque son Deltochilum scabriusculum (IV= 100, P= 0.006) y Phanaeus pyrois (IV=85.3, P= 0.007).

Discusión El sistema silvopastoril estudiado es heterogéneo y dinámico, con hábitats estables como las selvas, seminaturales como los acahuales arbóreos y los quebrachales maduros; y con hábitats efímeros en el tiempo como los quebrachales jóvenes que son quemados frecuentemente y sustituidos por potreros. Es rico en especies, con una diversidad gamma similar a la observada en paisajes tropicales donde la vegetación original incluía extensiones importantes de selva baja caducifolia (Arellano y Halffter, 2003; Hernández et al,. 2003; Harvey et al., 2006). Sin embargo, a diferencia de esos paisajes, el sistema trabajado es permeable a la entrada y salida de especies, lo que permite la presencia de un alto porcentaje de especies poco abundantes (Agamopus lampros, Canthon femoralis, Euoniticellus intermedius, Onthophagus violetae, Pedaridium maya, Phanaeus wagneri, P. damon, entre otros). Esa permeabilidad puede estar relacionada con la similitud ambiental entre sitios (por ejemplo entre las selvas y los acahuales o entre las selvas y los quebrachales maduros). Otro elemento importante a considerar es el grado de alteración de la estructura vegetal de cada sitio, de su composición y del microambiente debido a acciones antrópicas directas (Halffter y Moreno, 2005). Cuanto más alterado está el bosque menor es el efecto de barrera de los bordes, es decir, más similares son las faunas que se encuentran a uno y otro lado. En los potreros, acahuales y en el quebrachal maduro hay un disturbio constante provocado por la presencia de actividades humanas y del ganado asociado (e.g. vacas, caballos). Contrario a nuestra hipótesis, la riqueza total de especies no fue mayor en etapas sucesionales medias (cañada y quebrachales jóvenes), sino que disminuyó conforme la vegetación correspondía a una etapa sucesional más temprana. Del estado sucesional más complejo al menos complejo se perdieron 16 especies y sólo se ganaron cuatro. La complejidad estructural, entonces, es un factor importante en la diversidad de escarabajos en los sitios de este sistema. En nuestro estudio, especies registradas en la cañada (Copris laeviceps, Canthon (Glaphyrocanthon) femoralis, Onthophagus violetae) no se encuentran en sistemas como los quebrachales jóvenes y el potrero con acacias. La cañada, al igual que en muchos otros paisajes mexicanos, es un sitio que permite que especies con diversos requerimientos ambientales y afinidades biogeográficas llegue a sistemas como el estudiado. Se puede decir que la diversidad gamma del sistema está determinada por el recambio de especies entre sitios y por la heterogeneidad que comprende, más que por la diversidad alfa local

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(representó únicamente el 50% de la diversidad gamma). La riqueza local más alta fue variable entre sitios (por la presencia de especies poco abundantes) y la riqueza de especies acumulada en cada etapa sucesional fue mayor que la local. Se puede considerar entonces que el tipo de manejo persistente permite una alta conectividad funcional y la presencia de una amplia gama de especies a nivel paisaje. En zonas arboladas tropicales comúnmente dominan las especies coprófagas, nocturnas y cavadoras (Favila y Halffter, 1997). En nuestro sistema, sin embargo este esquema varía con un dominio de especies cavadoras, diurnas y generalistas de hábitat (ver Halffter et al., 1992). Esto probablemente se deba a que en la selva baja caducifolia hay una mayor extensión de área que recibe el sol que en las selvas altas, lo que permite la persistencia de una amplia variedad de especies. Cuando la disponibilidad de alimento es grande, un hábitat permite el mantenimiento de especies de mayor tamaño corporal (Hanski y Cambefort, 1991). En nuestro caso hubo un dominio de especies pequeñas, probablemente por la baja disponibilidad de excretas y por las condiciones de algunos hábitats como los quebrachales jóvenes (altas densidades de árboles con muchas espinas, suelo seco, etc.). En todo el sistema, hubo un dominio de especies que prefieren hábitats arbolados, las especies típicas de potrero representaron un bajo porcentaje de los ensambles de escarabajos. El sistema silvopastoril sostiene un alto porcentaje de especies generalistas (53%) y de especies de bosque (22%) que aparentemente han sido favorecidas por la estructura del paisaje y para las que la conectividad funcional es relativamente alta. Podemos concluir que el manejo tradicional de los sistemas tropicales ha generado las condiciones de hábitat para la persistencia de una variedad de especies. Las decisiones tomadas por los productores de reducir la cobertura arbórea de las fincas por necesidades económicas o productivas influyen fuertemente en la estructura de los paisajes. Si ocurriera un cambio en el sistema de manejo ganadero en la zona y se optara por el establecimiento de mayores extensiones de potrero, es probable que se iniciara un cambio drástico en la calidad de las especies del sistema, seguido de extinciones locales (de las especies favorecidas por la heterogeneidad que el sistema contiene) y, en el largo plazo, extinciones a nivel de paisaje. El sistema silvopastoril estudiado permite la conservación de una alta diversidad de escarabajos y a la vez mantiene la actividad económica más rentable (la ganadería). A. pennatula es una especie nativa que favorece la economía de los ganaderos debido a sus múltiples usos y permite el reestablecimiento de un tipo de hábitat natural, la selva baja caducifolia. Una población bien manejada de huizache permite intensificar el uso del suelo para fines ganaderos y libera la presión sobre la selva baja. Cabe señalar que Acacia farnesiana es una especie recomendada para controlar la erosión y mejorar la calidad del suelo, sus árboles pueden reducir durante el día las altas temperaturas cerca de la superficie del suelo, modificar las condiciones físicas y químicas de la superficie del suelo, incrementar la fertilidad y la retención de humedad. Finalmente, la persistencia de especies de insectos con distribución restringida, como Baronia brevicornis, que está asociada a sistemas silvopastoriles como el estudiado (León-Cortés et al. 2004), dependerá de que este tipo de sistemas continúen manteniéndose en el trópico mexicano. Tal vez 10,000 o más generaciones de insectos han podido persistir debido al manejo tradicional y es necesario (en este momento) pensar en no sólo la preservación del hábitat per se sino en un manejo del paisaje.

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Agradecimientos A Arcángel Molina y José Luis Díaz Valdiviezo por su apoyo en el trabajo de campo. A Bruce Ferguson por sus enseñanzas sobre los sistemas silvopastoriles chiapanecos. Muy especialmente a Vicente Jiménez Villareal y Reinalda Hernández Chacón por permitirme hacer parte de este estudio en su propiedad y por su hospitalidad.

Literatura Citada Arellano, L. y G. Halffter. 2003. Gamma diversity: derived from and a determinant of alpha diversity and beta diversity. An analysis of three tropical landscapes. Acta Zoológica Mexicana (n.s)., 90: 27-76. Colwell, R. K. y J. A. Coddington. 1995. Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. En D. L. Hawksworth (Ed.). Biodiversity: Measurement and Estimation. Chapman and Hall. London. Pp 75-79. Colwell, R. K. 2005. EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 7.5. User’s Guide and application. http://purl.oclc.org/estimates. Dufrene, M. y P. Legendre. 1997. Species assemblages and indicator species: the need for a flexible asymmetrical approach. Ecological Monographs, 67(3):345-366. Favila, M. E. y Halffter, G. 1997. The use of indicator groups for measuring biodiversity as related to community structure and function. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), 72:1-25. Ferguson, B. G., C. L. Miceli-Méndez, D. Pascacio y J. L. Díaz-Valdivieso. 2007. El ganado como medio para favorecer la sucesión ecológica. En: Jiménez-Ferrer, G., J. Nahed y L. Soto-Pinto (eds.). Agroforestería pecuaria en Chiapas, México. ECOSUR. San Cristóbal de las Casas, México. Pp 22-26. Halffter, G., M. E. Favila y V. Halffter. 1992. A comparative study of the structure of the scarab guild in Mexican tropical rain forests and derived ecosystems. Folia Entomológica Mexicana, 84:131-156. Hanski, I. e I. Cambefort. 1991. Dung Beetles Ecology. Princeton University Press, Princeton, N. Y. Harvey, C. A., A. Medina, D.M. Sánchez, y S. Vílchez. 2006. Patterns of animal diversity in different forms of tree cover in agricultural landscapes. Ecological Applications, 16 (5): 1986–1999. Hernández, B., J.M. Maes, C. A. Harvey, S. Vílchez, A. Medina y D. Sánchez. 2003. Abundancia y diversidad de escarabajos coprófagos y mariposas diurnas en un paisaje ganadero en el departamento de Rivas, Nicaragua. Agroforestería en las Américas, 10:93-102. Jiménez-Ferrer, G., L. Soto-Pinto y J. Nahed. Introducción: Agroforestería pecuaria en Chiapas. En: Jiménez-Ferrer, G., J. Nahed y L. Soto-Pinto (eds.). Agroforestería pecuaria en Chiapas, México. ECOSUR. San Cristóbal de las Casas, México. Pp 1-6. León-Cortés, J. L., Pérez-Espinosa, F., Marín, L. y Molina-Martínez, A. 2004. Complex habitat requirements and conservation need of the only extant Baroniinae swallowtail butterfly. Animal Conservation, 7:1-10. McGeoch, M., van Rensburg, B. J. y Botes, A. 2002. The verification and application of bioindicators: a case study of dung beetles in a savanna ecosystem. Journal of Applied Ecology, 39: 661–672.

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Apéndice 1. Especies registradas en un sistema silvopastoril de la Depresión Central de Chiapas. AD= actividad diaria. N= nocturnos, D=diurnos. AL= alimentación, C= coprófagos, G= generalistas, NE= necrófagos. RE=Relocalización, CA= cavadores, R= rodadores. TA= tamaño, CH= chicos, M= medianos, GR= grandes. HA= hábitat. P= potrero, Q= quebrachal. S-A= selva-acahual. SM= selva mediana, SB= selva baja, CA= cañada, VS= vegetación secundaria de SB. QM= quebrachal maduro. Q4= quebrachal joven (4 años), Q2= quebrachal joven (2 años), PA= potrero con acacias. SUCESIONAL 3 SUCESIONAL 2 SUCESIONAL 1 Especie AD AL RE TA HA SM SB QM VS CA Q4 Q2 PA P total 1 Agamopus lampros N C CA CH P 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 2 Ateuchus rodriguezi N G CA CH G 1 0 0 1 0 3 0 0 0 5 3 Canthidium laetum D C CA CH G 4 1 6 1 0 3 1 0 0 16 4 Canthon (Glaphyrocanthon) delgadoi D G R CH G 2 0 1 10 8 23 11 60 10 125 5 Canthon (Glaphyrocanthon) sp nov D C R CH G 8 8 7 0 0 0 0 0 0 23 6 Canthon femoralis D C R M S3 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 7 Canthon cyanellus cyanellus D NE R M S3 6 31 1 14 15 23 22 20 16 148 8 Canthon humectus sayi D C R M P 0 0 0 2 0 0 0 22 0 24 9 Canthon indigaceus chiapas D C R M P 0 1 0 1 0 0 0 152 28 182 10 Copris lugubris N C CA M G 0 0 0 1 0 2 3 2 0 8 11 Copris laeviceps N C CA M S3 0 2 0 0 0 0 0 0 0 2 12 Copris incertus N C CA M G 0 0 0 0 3 0 0 0 0 3 13 Coprophanaeus telamon corythus N NE CA GR P 0 0 0 0 0 0 2 8 2 12 14 Deltochilum lobipes N NE CA GR S3 0 5 0 0 0 0 0 0 0 5 15 Deltochilum gibbosum N NE CA GR S3 8 0 0 0 0 0 0 0 0 8 16 Deltochilum scabriusculum N C CA GR S3 5 31 9 27 0 0 0 0 0 72 17 Dichotomius amplicollis N C CA GR S3 10 29 1 20 8 15 2 0 0 85 18 Dichotomius colonicus N C CA GR P 0 3 7 1 0 0 1 1 0 13 19 Euoniticellus intermedius D C R M P 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 20 Eurysternus mexicanus D C R M G 0 0 0 0 0 7 0 0 0 7 21 Onthophagus acuminatus N C CA CH G 0 3 1 0 0 3 0 0 0 7 25 Onthophagus landolti D C CA CH S3 0 1 0 5 1 0 0 0 0 7 26 Onthophagus violetae N C CA CH S3 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 27 Pedaridium maya N C CA CH G 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 28 Phanaeus pyrois D G CA M S3 5 43 5 28 0 5 3 1 1 104 29 Phanaeus tridens D C CA M G 0 0 1 1 0 0 3 31 0 40 30 Phanaeus wagneri D C CA GR G 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 31 Phanaeus demon D C CA GR S3 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 32 Scatimus ovatus N C CA CH P 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 33 Uroxys deavilai N C CA CH S3 2 152 0 2 2 0 0 0 0 158

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MONITOREO DE ADULTOS DEL PICUDO Scyphophorus acupunctatus GYLLENHAL (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) CON FEROMONA DE AGREGACIÓN EN AGAVE TEQUILERO EN GUANAJUATO

Monitoring Scyphophorus acupunctatus Gyllenhal (Coleoptera: Curculionidae) weevils with agregation pheromone in agave tequilero in Guanajuato

Marco Antonio Santoyo-Rivera1, Víctor López-Martínez2, María de Jesús García3, Ramón Valdés4, Jorge Vargas4, Iran Alia2, y María Andrade2. 1Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Guanajuato, A. C., C. Vicente Rodríguez s/n, Fracc. La Paz, 36530, Irapuato, Guanajuato. 2Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Av. Universidad 1001, Col. Chamilpa, C. P. 62209, Cuernavaca, Morelos. 3Escuela Superior de Ciencias Agropecuarias, Universidad Autónoma de Campeche, Escárcega, Campeche. 4Feromonas y Compuestos Sintéticos de Uso Agrícola de México, FeroCompS, México, D. F. [email protected].

Palabras Clave: Manejo integrado, Semioquímicos, Trampeo.

Introducción El picudo negro, sisal o simplemente picudo, Scyphophorus acupunctatus Gyllenhal, es una plaga importante asociada al agave tequilero, agave mezcalero, agave pulquero, henequén, nardo y la yuca (Aquino et al., 2007; Solis-Aguilar et al., 2001). El picudo oviposita en el sistema radicular, las larvas al eclosionar barrenan y se alimentan del tejido radicular afectando el rendimiento y calidad de las piñas tequileras, en Jalisco hasta el 24.5 % de las piñas son dañadas por este insecto (Solis-Aguilar et al., 2001) y en Oaxaca afectó el 10.2 % de piñas de agave mezcalero y el 13.3 % de piñas tequileras (Aquino et al., 2007). En nardo entre el 35 y 69 % de los bulbos muestreados por Camino et al. (2002) fueron infestados por el insecto. El principal método que se aplica en campo es el uso masivo de plaguicidas en forma granulada, pero la efectividad de estos en la supresión de los estados inmaduros es cuestionable. Se ha demostrado la atracción del picudo hacia compuestos de plantas hospederas (Valdés et al., 2004) y hacia atrayentes alimenticios (Valdés et al., 2005). De manera reciente se demostró que esta especie produce una feromona de agregación (Ruiz-Montiel et al., 2003), con un potencial de usarse en campo como una herramienta del monitoreo de esta especie de insecto bajo condiciones de campo (Ruiz-Montiel et al., 2008). Actualmente esta feromona se encuentra en el mercado bajo el nombre de Tequilur, pero no se ha evaluado su papel como sistema de monitoreo de poblaciones de adultos del picudo en zonas de producción comercial de agave tequilero. El objetivo del presente trabajo fue determinar el tiempo de captura de la feromona de agregación Tequilur y la posibilidad de emplearla como método de monitoreo de poblaciones del picudo del agave tequilero.

Materiales y Método Se seleccionó una parcela representativa de agave tequilero en tres municipios considerados dentro de la zona de denominación de origen en el estado de Guanajuato: Santa Lucía (Abasolo), La Deportiva (Huanímaro), y Ejido Churipitzeo (Pénjamo).

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En cada parcela seleccionada se colocaron el 13 de febrero de 2009 los siguientes tratamientos: 1. feromona de agregación+hojas de agave tequilero+insecticida. 2. feromona de agregación+trozos de piña+insecticida. 3. feromona de agregación+agua jabonosa+insecticida. La unidad experimental consistió de un anfora o garrafón de plástico con tres litros de capacidad, en el cual se colocaron 150 g de hojas de agave tequilero o 500 g de piña en trozos; la feromona Tequilur fue colocada de acuerdo a las recomendaciones del proveedor, una bolsita por unidad experimental. El agua con jabón fue adicionado hasta el limite del garrafón. Las trampas fueron enterradas en el suelo, hasta el borde de las ventanas del garrafón, la separación entre trampas fue de 30 metros y entre bloques fue de 50 metros. Se colocaron cuatro repeticiones por parcela, dispuestos en bloques completamente al azar. Se realizaron revisiones de las trampas en el mes de febrero (20 y 27), marzo (7 y 19) y abril (3 y 9). Los sobres con feromona se cambiaron por sobres nuevos en la fecha del 3 de abril.

Resultados Las trampas tuvieron capturas por cuatro semanas consecutivas con valores constantes, a partir de la quinta revisión, el numero de picudos capturados disminuye inclusive a cero (Tabla 1). Hasta el momento se han colectado 83 adultos, el 50 % en la parcela ubicada en el municipio de Abasolo (Cuadro 1). El número de capturas en cada revisión no cambia drásticamente en cada localidad, excepto en las capturas registradas para Abasolo, las cuales se han reducido hasta un solo ejemplar en el ultimo muestreo.

Cuadro 1. Numero de picudos del agave tequilero adultos capturados por municipio. Municipio 20/02/09 27/02/09 07/03/09 19/03/09 03/04/09 08/04/09 Total Abasolo 14 10 15 3 2 1 45 Huanímaro 5 3 2 2 0 8 20 Pénjamo 2 7 5 1 1 2 18

Los picudos son colectados en todos los tratamientos usados en este experimento, aunque hay una tendencia a tener mayores capturas en el tratamiento que incluye hojas de agave tequilero y feromona Tequilur (Cuadro 2).

Cuadro 2. Numero de picudos del agave tequilero adultos capturados por tratamiento. Municipio 20/02/09 27/02/09 07/03/09 19/03/09 03/04/09 08/04/09 Total Hojas de agave+feromona 11 11 5 1 1 5 34 Piña+feromona 6 4 6 2 1 2 21 Feromona+agua jabonosa 4 5 11 3 1 4 28

Discusión y Conclusiones En sistemas de monitoreo el numero de individuos capturados (usualmente machos) se emplea como un indicador de la presencia de la plaga (Thacker, 2002). De ahí que sea importante mantener capturas constantes por períodos de tiempo largo, en el caso de la feromona Tequilur se recomienda cambiar el liberador de feromona después de la cuarta semana de exposición.

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Las continuas colectas de adultos del picudo agavero indican que existe actividad constante para el apareamiento y ovipostura en los agaves de la región muestreada. Localidades muestreadas de manera adicional a los aquí reportados (Cuerámaro, Manuel doblado, Purísima del Rincón y Romita) muestran pocas capturas, inclusive en Manuel Doblado y Purísima del Rincón no se han registrado capturas de adultos. Probablemente la presencia de la especie se relacione con la madurez fisiológica de la plantación. Los distintos tratamientos empleados en este experimento permiten tener opciones para monitorear al picudo, inclusive para verificar la ausencia del adulto en las parcelas de interés. La tendencia a colectar un mayor número de adultos cuando se emplean hojas de agave tequilero, corresponde a la atracción natural que existe hacia la planta hospedera como lo demostró Valdés et al. (2004) al evaluar la respuesta a compuestos de henequén; la mezcla del cebo natural unido al efecto de la atracción de la feromona de agregación provoca una respuesta sinérgica atractiva a la población del picudo agavero.

Agradecimientos A los productores de la zona de denominación de agave tequilero del estado de Guanajuato por las facilidades otorgadas para realizar el presente trabajo.

Literatura Citada Aquino B., T.; M. A. Iparraguirre C; y J. Ruíz V. 2007. Scyphophorus acupunctatus (=interstitialis) Gyllenhal (Coleoptera: Curculionidae). Plaga del agave mezcalero: pérdidas y daños en Oaxaca, México. Revista UDO Agricola 7(1): 175-180. Camino L., M.; V. R. Castrejon G.; R.Figueroa B.; L. Aldana L.; y M. E. Valdes E. 2002. Scyphophorus acupunctatus (Coleoptera: Curculionidae) attacking Polianthes tuberosa (Liliales: Agavavaceae) in Morelos, Mexico. Florida Entomologist 85(2): 392-393. Pott, J. N. 1975. A yuca borer, Scyphophorus acupunctatus, in Florida. Florida State Horticultural Society: 414-416. Ruiz-Montiel, C.; H. González-Hernández; J. Leyva; C. Llanderal-Cazares; L. Cruz-Lopez; y J. C. Rojas. 2003. Evidence for a male-produced aggregation pheromone in Scyphophorus acupunctatus. Journal of Economic Entomology 96(4): 1126-1131. Ruiz-Montiel, C.; G. García-Coapio; J. C. Rojas; E. A. Malo; L. Cruz-López; I. Del Real; y H. González-Hernández. 2008. Aggregation pheromone of the agave weevil, Scyphophorus acupunctatus. Entomologia Experimentalis et Applicata 127(3): 207-217. Solís-Aguilar, J. F.; H. González-Hernández; J. L. Leyva-Vázquez; A. Equihua-Martínez; F. J. Flores-Mendoza; y A. Martínez-Garza. 2001. Scyphophorus acupunctatus Gyllenhal, plaga del agave tequilero en Jalisco, México. Agrociencia 35: 663-670. Valdés E., M. E., L. Aldana L.; R. Figueroa B.; M. Gutiérrez O.; M. C. Hernández R.; y T. Chavelas M. 2005. Trapping of Scyphophorus acupunctatus (Coleoptera: Curculionidae) with two natural baits in a field of Polianthes tuberosa (Liliales: Agavaceae) in the state of Morelos, México. Florida Entomologist 88(3): 338-340. Valdés R., S.; J. L. Ramírez C.; J. Reyes L.; A. Blanco L. 2004. Respuestas del insecto max (Scyphophorus acupunctatus Gyllenhal (Coleoptera: Curculionidae)) hacia algunos compuestos atrayentes del henequén. Acta Zoológica Mexicana (n. s.) 20(3): 157-166. Thacker, J. R. M. 2002. An introduction to arthropod pest control. Cambridge University Press. Cambridge, UK. 343 p.

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DIVERSIDAD DE ARTRÓPODOS ASOCIADOS A Tillandsia brachycaulos EN UNA SELVA BAJA Y UNA ZONA CAFETALERA EN SAN MIGUEL DEL PUERTO, OAXACA

Diversity of arthropods associated with Tillandsia brachycaulos in tropical low forest and coffee area in San Miguel del Puerto, Oaxaca

Jesús Campos-Serrano, Ma. del Carmen Herrera-Fuentes, Maria Flores-Cruz y J. Alejandro Zavala-Hurtado. Universidad Autónoma Metropolitana - Iztapalapa, Av. San Rafael Atlixco 186, C.P. 09310, México, D. F. [email protected], [email protected], [email protected], [email protected]

Palabras Clave: Epífita, Fenología, Endémicas, Reservorio

Introducción Tillandsia brachycaulos se distingue por ser una especie originaria de nuestro país, es una epífita que se encuentra desde los 0 hasta los 1200msnm. Se caracteriza por el tono rojo brillante de sus hojas antes de florecer, el cual se mantiene por unos pocos meses más. Entre mayor sea la temperatura y la luz más encendido es su color. Su fenología está repartida entre febrero y junio. Sus hojas están dispuestas en forma de roseta, la longitud de la planta en promedio es de 45cm y su diámetro es de unos 30cm. T. brachycaulos se distribuye desde el Sur de México hasta más allá de Centroamérica (Venezuela y Argentina), entre esta distribución se encuentra el estado de Oaxaca. 1 Oaxaca es el estado con mayor diversidad de México, se reportan 8 431 especies de flora (pteridofitas, gimnospermas y angiospermas) y 4 543 especies de fauna (invertebrados y vertebrados), dando un total de 12 974 especies de organismos (García et al, 2004). De la flora mejor representada en el estado de Oaxaca es la familia Bromeliaceae, cuenta con 14 géneros, 154 especies y una variedad, de las cuales 35 especies son endémicas (Flores & Granados, 2006). De las 154 especies de la familia Bromeliaceae 101 especies son del género Tillandsia, las tillandsias de Oaxaca representan el 63.1% de la diversidad conocida en el país. En la Comunidad de San Miguel del Puerto, T. brachycaulos es una especie ampliamente distribuida, esta amplia distribución se relaciona con los ecosistemas en que habita y la enorme diversidad de los paisajes de esa comunidad que cuenta con una superficie aproximada de 8188.119 ha., de las cuales el 49.6% (4062.101 ha.) son selvas y una tercera parte de ellas se utiliza para el cultivo de café, pero con el objetivo de conservar las selvas o bosques de la región, por lo tanto el café es sembrado al interior de los mismos, este sistema de cultivo es de los más importantes debido a que conserva la riqueza florística. Solo una pequeña parte de la región corresponde al sistema conocido como policultivo tradicional (jardines del café), este sistema tiene un estado de manipulación más avanzado que el ecosistema forestal nativo, la única diferencia con el anterior consiste en que el café esta acompañado por árboles de numerosas especies de plantas útiles (medicinales, frutales, maderables). Como se menciono anteriormente, T. brachycaulos tiene una distribución amplia y esto le permite estar asociada tanto a la vegetación silvestre como a los cultivos de café, lo que infiere ser de gran importancia ecológica debido a que es un reservorio de fauna que habita entre sus hojas, donde se almacena detrito y agua necesarios para que ellos cumplan su ciclo.

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La fauna asociada a T. brachycaulos y en general a otras epífitas está conformada principalmente por artrópodos los cuales establecen múltiples relaciones por lo que crean un sistema muy atractivo para su estudio, lo que ha permitido obtener información sobre el grado de interacción y el beneficio que representan las epifitas para esta fauna, así como la influencia que éstas tienen sobre la diversidad y abundancia de los artrópodos al incrementar la disponibilidad de espacio y nichos ecológicos (Herrera et al. 2007-2008).

Materiales y Método. Área de estudio. El Municipio de San Miguel del Puerto se ubica fisiográficamente en la provincia de la Sierra Madre del Sur, contigua a la Planicie Costera del Pacífico Sur (15° 55´ N y 96° 10´ W). El clima predominante, según la clasificación de Köppen modificada por García es Aw1(w) Clima cálido subhúmedo de temperatura media anual superior a los 22°C con una época de lluvias bien definida de mayo a octubre, siendo el resto del año muy escasas. En esta zona los regímenes de precipitación más bajos se localizan en las partes más cercanas al litoral y se incrementan conforme nos acercamos a la Sierra Madre del Sur. De acuerdo con Serbo, (1999) el territorio de San Miguel del Puerto se ubica entre las Isoyetas que van de los 800 mm anuales, en sus partes más bajas hasta los 2000 mm en su extremo norte. Tiene una altitud de 320 msnm. Los tipos de vegetación presentes en esta región son: Selva baja caducifolia, Selva mediana subcaducifolia, Selva mediana subperennifolia, Pastizales y Vegetación riparia.2 Muestreo. Se realizó una colecta en el mes de febrero del 2008. Se colectaron 28 plantas en seis localidades diferentes, 15 plantas fueron colectadas en cultivos de café “Zona de Café” y 13 en Selva Baja “Zona Silvestre”, las plantas se colectaron al azar en diferentes forofitos, se midió la altura con respecto al suelo, posteriormente se introdujeron en bolsas de papel y plástico para evitar que algún organismo pudiese escapar de ellas. Se midieron las siguientes variables morfométricas: longitud de la planta, diámetro de la roseta y número de hojas. Cada planta se disectó quitando hoja por hoja y extrayendo los artrópodos que se encontraron en ellas los cuales se preservaron en alcohol al 70%, la materia orgánica y el agua que se encontraba dentro de ellas fue puesta en embudos de Berlese-Tullgren para poder extraer su artrópodofauna. La fauna se separó y cuantificó para proceder a la determinación a nivel de orden. Análisis. Se realizó una matriz de comunidad con los órdenes presentes y los individuos por órden de cada planta, para saber la abundancia y la dominancia de cada órden. La diversidad en ambas zonas se estimo por medio del índice de Simpson y se compararon para ver si eran significativamente diferentes con una prueba de t-Student. Finalmente se calcularon coeficientes de correlación de Pearson con el fin de estimar la relación entre el número obtenido de individuos en la muestra y las variables morfométricas.

Resultados De las plantas colectadas se obtuvieron un total de 945 individuos, 944 correspondientes a 15 órdenes de artrópodos y un gremio (Formicidae) y uno no identificado (Fig. 1). Siendo los más abundantes Collembola, Acarii y Psócoptera (Fig. 3). Los resultados obtenidos muestran que para la zona de cultivo de café el órden dominante fue Acarii seguido de Psócoptera, la suma de ellos representa casi la mitad los individuos registrados para esta zona, es decir el 43% de los individuos, por lo contrario Diplopoda y Quilopoda representan menos de 1% (Fig. 2 A), mientras que para la zona silvestre se observó que el órden dominante fue Collembola seguido de Acarii y estos representaron poco más de la

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mitad de los organismos registrados para esta zona, es decir el 56.8% de los individuos, en este caso los órdenes Thysanura y Lepidóptera fueron los menos presentes con un 1% (Fig. 2 B).

Fig. 1. En esta tabla se muestra los órdenes que se presentaron en cada planta, el total de individuos por órden y el total de individuos por planta. Las localidades 1, 2 y 9 son de cultivos de café y las localidades 4, 6 y 7 de zonas silvestres. Las localidades 3, 5 y 8 no se muestran en la tabla porque no se encontraron plantas para colectar. ORDEN LOCALIDAD TOT. IND. 1 2 4 6 7 9 POR PLANTA PLANTA PLANTA PLANTA PLANTA PLANTA ORDEN I II III IV V I II III IV V I II III I II III IV V I II III IV V I II III IV V 1 Araneae 1 5 3 1 2 4 4 1 2 2 6 1 3 1 2 1 2 1 2 1 1 46 2 Acarri 2 3 2 6 2 1 4 14 2 6 21 1 7 7 4 4 7 11 10 7 3 3 9 5 5 32 4 14 196 3 Chilopoda 1 1 2 4 4 Diplopoda 5 2 1 8 5 Collembola 149 40 4 7 44 244 6 Thysanura 2 2 7 Orthoptera 2 1 2 3 1 1 1 11 8 Blattaria 2 3 1 1 1 1 13 2 1 1 1 3 1 31 9 Psócoptera 1 2 1 7 26 1 2 3 4 2 2 1 1 19 3 1 2 11 1 15 5 18 128 10 Hemiptera 1 1 2 1 1 1 3 1 11 11 Homoptera 1 4 1 3 3 3 1 16 12 Thysanoptera 1 7 4 1 1 1 2 1 1 1 2 1 23 13 Coleóptera 1 1 1 2 13 4 2 1 2 1 1 1 11 1 9 2 8 4 4 69 14 Diptera 2 2 3 2 2 1 4 1 2 2 1 2 1 6 3 1 4 2 3 1 1 46 15 Lepidoptera 1 1 1 1 1 5 16 Formicidae 8 2 1 49 23 2 6 6 6 1 104 17 N. I. 1 1 7 18 10 20 10 16 14 52 11 71 190 60 25 17 38 11 13 17 37 22 27 13 35 30 20 66 12 83 945

A B

Fig. 2. Dominancia de órdenes de artrópodos en zona de cultivo de café. Aca=Acarii, Pso=Psócoptera, For=Formicidae, Colle=Collembola, Dipt=Diptera, Ara=Araneae, Bla=Blattaria, Col=Coleóptera, Thy=Thysanóptera, Hom=Homóptera, Hem=Hemiptera, Ort=Ortoptera, Qui=Quilopoda, Dipl=Diplopoda, Lep=Lepidoptera y Thyura=Thysanura. Para el caso de la figura A, los porcentajes corresponden a los siguientes órdenes; Ortoptera=1.36%, Hemiptera=1.14%, Homoptera=1.14%, Lepidoptera=0.45%, Quilopoda=0.23%, Diplopoda=0.23% y No Identificado=0.23%.

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La diversidad estimada (Fig. 4) para ambas zonas fue alta, para la Zona de Café la diversidad oscila entre 0.5 y 0.8, y para la Zona Silvestre oscila entre 0.4 y 0.8. En la gráfica se observa que de manera general tenemos valores más altos de diversidad en la Zona de Café que en la Zona Silvestre pero al aplicar la prueba t-student nos indica que no hay diferencias significativas ya que tenemos una F=-0.27 y una probabilidad de 0.78.

Fig. 3. Gráfica de la Dominancia de órdenes. Fig. 4. Gráfica de Diversidad de las dos zonas

Con respecto a la influencia de variables morfométricas de T. brachycaulos sobre la abundancia de artrópodos, se encontró que ninguna de las variables estudiadas de la planta está relacionada con la abundancia de artrópodos, ya que nuestra probabilidad es mayor que 0.05 que es nuestro valor de confianza para esta prueba estadística (Fig. 5).

Variable Valor de r Probabilidad Longitud 0.339597 0.167976 Diámetro 0.250317 0.336773 # hojas -0.013481 1 Fig. 5. Correlación de Pearson de variables morfométricas y abundancia de artrópodos.

Discusión y Conclusiones En la gráfica de Dominancia (Fig. 3) se observa que los tres órdenes más abundantes: Collembola, Acarii y Psócoptera, son artrópodos de talla muy pequeña (0.5mm), inclusive algunos no se pueden ver a simple vista, si tomamos en cuenta el tamaño y la arquitectura de la planta se comprende que sea habitada preferiblemente por artrópodos pequeños siendo estos alimento de otros animales como aves y pequeños mamíferos. La figura 2 muestras las diferencias en la composición de la comunidad de artrópodos en las dos zonas estudiadas, estas diferencias se deben a la estructura y composición de la vegetación de cada zona. La gráfica de Diversidad (Fig. 4) muestra que la diversidad de las dos zonas es muy similar, al aplicar la prueba t-student mostro que no hay diferencias significativas en la diversidad de ambas zonas. La Zona de Café mostro valores de diversidad un poco más alta, asociamos esta mayor diversidad al monocultivo, como solo hay plantas de café los artrópodos tienen en las tillandsias más opciones de nicho, la gente de la comunidad comenta que si extraían las tillandsias de los cafetales, estos se plagaban más fácilmente y de forma contraria si permitían que las tillandsias se establecieran

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en sus cultivos, no se plagaban, esto prueba lo que indican muchos autores; “las tillandsias sirven como reservorio para muchos animales” y en el caso de los cultivos de café, las tillandsias probaron ser de gran ayuda. Para esta tillandsia el análisis de correlación mostró que no hay influencia de la arquitectura de la planta para la abundancia de artrópodos por lo que está responde a otros factores ecológicos.

Recomendaciones Es muy importante seguir estudiando la biodiversidad a varios niveles (local, estatal, etc.). Muchas especies de tillandsias del estado de Oaxaca tienen una alta potencialidad ecológica, social y económica, por lo que el conocimiento de estas plantas y su fauna asociada es importante para tomar decisiones sobre: reproducción, venta, utilizarla como medio de control, etc. Es importante formar una verdadera conciencia, entendiendo que el medio ambiente que nos rodea es nuestro patrimonio y será también de las futuras generaciones.

Literatura Citada Flores, C. M. & Granados, M. C. 2007. Listado florístico de Oaxaca. Instituto de Biología. 18 pp. (En Prensa) Herrera-Fuentes. M. C., R. Guzmán-Mendoza & J. A. Zavala-Hurtado. 2007. Patrones de Diversidad, Distribución y Abundancia de comunidades: Insectos asociados a la epífita, Tillandsia recurvata y al follaje de Cercidium praecox. Revista de Entomología Mexicana 6 (1): 326-331. Herrera-Fuentes. M. C., J. Campos-Serrano, J. A. Zavala-Hurtado & R. Guzmán-Mendoza. 2008. Patrones Temporales y Espaciales asociados a la epífita Tillandsia dasyliriifolia (Bromeliaceae). Revista de Entomología Mexicana 7: 231-235. García, M. A. J., O. J. María & B. S. Miguel. 2004. Biodiversidad de Oaxaca. Instituto de Biología & Fondo Oaxaqueño para la Conservación de la Naturaleza. México. 640 pp. 1Aviso de Aprovechamiento de la bromelia: Tillandsia brachycaulos Schlectend en la comunidad de San Miguel del Puerto, Oaxaca. 2006. Grupo Autónomo para la Investigación Ambiental, A. C. 2Plan de Ordenamiento Territorial Comunitario de San Miguel del Puerto. 2002. Informe Técnico GAIA-PROCYMAF. Grupo Autónomo para la Investigación Ambiental, A. C.

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METODOLOGIA DE MUESTREO PARA ESTIMAR DAÑO POR PLAGAS DE SUELO (Diabrotica virgifera zeae K. y S)

SAMPLING METHODOLOGY FOR ESTIMATING SOIL DAMAGE BY PESTS (Diabrotica virgifera zeae K. y S)

María Irene Hernández-Zul, Juan Angel Quijano-Carranza, Ricardo Yañez-López, María de Lourdes García-Leaños, José Honorato Arreguín-Centeno, Laura Beatriz Juandiego-García y Antonio Vasquez-Ortega. Campo Experimental Bajío. INIFAP. Km 6.5 Carr. Celaya a San Miguel de Allende, Celaya, Gto., México C.P. 38010. Tel 461 6115323 ext 219. [email protected]

Palabras Clave: Plagas de suelo, Muestreo, Rendimiento.

Introducción Existen diferentes factores que afectan el comportamiento de los insectos, aunado a lo anterior, los hábitos propios de cada especie determinan que éstas muestren ciertas preferencias para su establecimiento, entre los factores más importantes que se pueden asociar a la distribución de un insecto se encuentran la disponibilidad de alimento y las características físicas del ambiente en que se desarrollan; para el caso particular de plagas de suelo, variables como la textura, el contenido de materia orgánica, y la profundidad del suelo suelen ser determinantes para el establecimiento de las poblaciones de insectos. El muestreo es una herramienta valiosa, ya que permite conocer el estado en el que se encuentra la variable que es de interés estudiar, la correcta selección del método permitirá, con mayor certidumbre, realizar una inferencia acerca del estado de la población. Toda estrategia de muestreo de un organismo plaga debe basarse en supuestos o consideraciones válidas acerca de la distribución del mismo, este aspecto es especialmente importante en el caso de las plagas de suelo, cuyos estadios inmaduros generalmente se encuentran bajo la superficie del suelo. Cualquier acción de muestreo puede llevar a conclusiones erróneas cuando los supuestos no son válidos o peor aún cuando se emprenden acciones de muestreo sin tener una hipótesis sobre la distribución del insecto. Algunos organismos requieren de condiciones muy específicas para su desarrollo en los cultivos, por lo que no se establecen uniformemente en toda la parcela, sino solo en pequeñas áreas, esto ocasiona malas decisiones tanto en el control del organismo como en la medición del impacto en el rendimiento del cultivo. En el estado de Guanajuato, uno de los problemas fitosanitarios más importantes que afectan la producción de maíz son las plagas del suelo y, con el propósito de obtener datos confiables sobre la magnitud de este problema el INIFAP y el Comité Estatal de Sanidad Vegetal en Guanajuato (CESAVEG) acordaron colaborar en el diseño de una metodología de muestreo para plagas de suelo que permita llevar a cabo con confiabilidad, un análisis detallado sobre el área afectada y el daño ocasionado por estos insectos. Las plagas de suelo como muchos otros problemas fitosanitarios, no se distribuyen uniformemente en toda la parcela, por lo que el muestreo cuando no se diseña considerando esta situación puede llevar a conclusiones erróneas, sobrestimando ó subestimando su efecto.

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El objetivo de este estudio fue diseñar una metodología de muestreo que permita dimensionar el daño ocasionado al cultivo de maíz por plagas de suelo, bajo condiciones en las que el problema no se presenta de manera uniforme, sino que se concentra en áreas determinadas de la parcela.

Materiales y Método La información utilizada para elaborar el protocolo de muestreo se basó primeramente en un estudio sobre las condiciones más favorables para el establecimiento del gusano de la raíz en el estado de Guanajuato (Hernández et al. 2007), el cual integra criterios de suelo y clima para la presencia de la plaga. Este mapa nos presenta una regionalización clasificando el riesgo como alto, medio y bajo. La metodología propuesta para el muestro tendiente a determinar el daño ocasionado por el gusano de la raíz del maíz consiste en: 1.- Selección del área de estudio. Con base al estudio de riesgo se seleccionan los municipios y localidades con condiciones de alto riesgo para el desarrollo del insecto. Este análisis es previo al establecimiento del temporal. 2.- Selección de parcelas de seguimiento Se realiza un recorrido en la zona de estudio (municipios y localidades) cuando el cultivo ya está establecido para localizar las parcelas con los síntomas de daño del insecto (plantas con hojas enrolladas, secas, tallos doblados o cuello de ganso y plantas caídas). Se seleccionan las parcelas que sean representativas de la intensidad de daño más frecuente. 3.-Medición de áreas afectadas. Las parcelas seleccionadas, se inspeccionan detalladamente para ubicar las áreas afectadas. Estas áreas o manchones se marcan colocando al centro del manchón una estaca para su fácil reconocimiento y se le anexa un número de control. Es necesario cuantificar la superficie afectada midiendo el número de surcos que ocupa y la longitud de los mismos (Fig. 1).

Fig. 1. Representación de áreas afectadas por plagas de suelo.

4.- Seguimiento de las parcelas con síntomas (áreas afectadas). En las parcelas de seguimiento se llevan a cabo recorridos semanales para verificar si el área afectada ha sufrido cambios, como aumento o disminución de tamaño o bien si desaparece. 5.- Evaluación de rendimiento.

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El muestreo de rendimiento se realiza bajo un diseño de muestras apareadas, es decir se evalúa el rendimiento ya sea de plantas individuales o de una superficie determinada dentro del área afectada y en un área aledaña de la misma parcela que no presente síntomas de afectación para asegurar que las diferencias entre muestras se deban únicamente al efecto de la plaga. Este muestreo se lleva a cabo cuando el maíz alcanza la madurez fisiológica y aun está en pie. La muestra estará compuesta por un mismo numero de observaciones de las condiciones CON y SIN daño, y se analiza como la diferencia entre la media de dos poblaciones utilizando el estadístico t calculada. La superficie muestreada o el número de plantas dependerá del tamaño del área afectada y puede ser diferente de una parcela a otra. Con el fin de corroborar que el daño realmente se debe a la acción de la plaga de suelo se recomienda hacer un muestreo de raíz, extrayendo la planta y determinando de manera visual el grado de daño. Para calcular el rendimiento unitario es necesario determinar las superficies con daño y sin daño en la parcela. La superficie con daño es igual a la suma de las áreas afectadas. Y la diferencia entre el área total de la parcela y la afectada, es el área libre de daño. El rendimiento unitario corresponde a la suma del rendimiento en las áreas CON y SIN daño. Para llevar acabo un análisis de los factores limitantes en la producción de maíz se sigue la metodología propuesta por van Keulen (1982) que considera diferentes condiciones de producción. Rendimiento potencial: luz, temperatura y genotipo. Las condiciones de producción potencial son aquellas en la que la tasa de crecimiento está determinada por el clima, sin limitación de agua y nutrientes y en ausencia de plagas y enfermedades. Rendimiento alcanzable: disponibilidad de agua y nutrientes cuando la humedad y nutrientes son limitantes, la tasa de crecimiento del cultivo dependerá de la radiación absorbida y de la medida en que la tasa de transpiración del cultivo satisfaga la demanda evaporativa del ambiente.

Resultados y Discusión Con base en la metodología descrita, se llevó a cabo el análisis de los factores que limita la producción de maíz en el Municipio de Apaseo el Alto, Guanajuato durante los años 2004, 2005 y 2006. En el cuadro 1 se muestra un ejemplo de dos de las parcelas de seguimiento en el que se puede apreciar como fue variando la superficie afectada a través del tiempo (Cuadro 1). El análisis revela que existen diferencias altamente significativas en el rendimiento de plantas que han sido afectadas por el gusano de la raíz respecto a las que no lo fueron. Sin embargo, al sumar las áreas afectadas en cada parcela, se encontró que la proporción afectada nunca rebasó el 20 %. En el Cuadro3 el promedio de rendimiento SIN DAÑO corresponde a las propias parcelas de seguimiento en el año 2004, en este cálculo no se consideran las reducciones en las áreas dañadas, mientras que el promedio CON DAÑO, si considera las reducciones que se presentaron en las áreas dañadas. Como puede apreciarse, el daño por esta plaga se diluye al concentrarse en áreas muy específicas de manera que cuando se considera el rendimiento unitario su efecto se diluye significativamente. Los niveles de rendimiento potencial y alcanzable se estimaron utilizando el modelo MSPEC-Maíz (Quijano y colaboradores, 1998). En la figura 2, se presentan los resultados de la evaluación del daño por diabrótica en maíz de temporal, en los ciclos PV 2004-2006, se observa que la brecha mas amplia ocurre entre el

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rendimiento potencial y el rendimiento alcanzable, el cual se atribuye al factor humedad disponible en el suelo.

Cuadro 1. Número y tamaño de manchones con síntomas de daño por diabrótica (Diabrotica virgifera zeae K. y S) 15/07/2006 21/07/2006 28/07/2006 08/05/2006 08/10/2006 18/08/2006 Parcela Rodete Surcos Lon Surcos Lon Surcos Lon Surcos Lon Surcos Lon Surcos Lon 1 1 16 20 17 12 17 24 18 24 18 24 2 20 20 10 18 18 19 18 20 17 20 3 18 35 20 30 21 29 21 29 20 29 4 30 55 28 48 28 48 28 48 28 48 5 5 9 6 55 40 57 40 57 40 57 41 57 45 7 30 30 28 32 28 33 28 33 28 33 2 1 7 8 18 20 25 30 25 29 25 30 25 30 2 8 16 23 40 23 40 24 40 24 40 24 40 3 7 10 16 40 17 40 17 40 18 40 18 40 4 9 17 12 38 14 41 15 41 15 42 15 42 5 15 18 30 50 30 52 30 52 30 52 31 52 6 14 20 31 30 31 32 31 33 32 34 33 34 7 13 11 43 30 43 33 43 33 43 33 43 34

En el cuadro 2 se muestran los rendimientos calculados con y sin daño para las parcelas de seguimiento en área de estudio.

Cuadro2. Rendimientos de maíz CON y SIN daño de diabrótica (Diabrotica virgifera zeae K. y S) en el Municipio de Apaseo el Alto, Gto., 2004. Rendimiento Kg/ha tcal ttabla Parcela Con Daño Sin Daño 1 2003 2436.75 5.84 0.05 = 1.72 2 1182.25 1775.5 3 1357.75 1909.25 0.1 = 1.33 4 1047.75 2324.25 5 3075.25 2603 6 2993 3051.25 7 1944.75 2752.25 8 2798.25 2578 9 2884.75 3423.25 10 1812 2260.5 11 1776.25 2429 12 2814.25 3300.25 13 2151 3260 14 2202.5 3305 15 2172.5 3180.25 16 3196.25 3667 17 2801.25 3728.75 18 2315 2588 19 2588.5 3853.75 20 2528.5 3323.25

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Cuadro 3. Estimaciones de rendimiento con efecto de diabrótica (Diabrotica virgifera zeae K. y S) en el Municipio de Apaseo el Alto, Gto., 2004. Producción Área afectada Promedios de Rendimiento Kg/ha m2 SIN daño 2887.4625 CON daño 2282.2375 Total con área afectada 2722.5387 Mayor que se pierde por diabrótica 164.9238 2000 Menor que se pierde por diabrótica 10.1677 168

12000 2004 2005 2006 10000 9533

8000 8000 7,600

6000 5207 4953 4382 RtoKg Ha 3853 3630.5 4000 3241 2887.46 2,629 2282.23 2000 1,018 762 716 0

Luz Agua

Mejor agricultor Promedio Daño Promedio Sin daño

Fig. 2. Rendimientos de maíz del 2004-2006 en el Municipio de Apaseo el Alto, Gto.

Conclusiones La metodología propuesta permite identificar los factores limitantes de la producción de maíz bajo condiciones de temporal y cuantificar la magnitud del daño ocasionado por la plaga del suelo y puede aplicarse en cada ciclo de cultivo del maíz. De acuerdo con los datos presentados se puede decir que al menos en los tres años analizados el gusano de la raíz del maíz no afectó significativamente el rendimiento de maíz de temporal. Actualmente esta metodología esta siendo utilizada por el CESAVEG, para evaluar el daño ocasionado por el gusano de la raíz del maíz y la gallina ciega en maíz de riego y temporal en el estado.

Literatura Citada Hernández Z., M., I., Quijano C., J., A., Yañez L., R., Rocha R., R., Arreguín C., J., H., Vásquez O., A., Y Juandiego G., L., B. 2007. Validación de un modelo de simulación de Diabrotica virgifera zeae k. y s en Guanajuato. XLII Entomología mexicana, Acapulco Guerrero. p. 604-608. Quijano C. J. A., R. Paredes M y E Villarreal F. 1998. MSPEC.IM Modelo de simulación del Potencial Ecológico de los Cultivos. Memoria del XVII Congreso Nacional de Fitogenética. Acapulco Guerrero. Sociedad Mexicana de Fitogénetica A.C. y Universidad Autónoma de Guerrero. p. 460 Keulen H.van, F. W. T. Penning de Vries and E.M. Drees, 1982. A summary model for crop growt. In: F.W.T. Penning de Vries an H. van Laar (eds.). Simulation of plant growth and crop production, Simulation Monographs, Pudoc, Wageningen. p.87-97.

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MODELO DE SIMULACIÓN DE LA DINÁMICA POBLACIONAL DE LANGOSTA Schistocerca piceifrons piceifrons (Walker).

Population dynamics simulation model of langosta Schistocerca piceifrons piceifrons(Walker)

Ricardo Yañez-López1, María Irene Hernández-Zul1, Guadalupe Galindo Mendoza2, Juan Angel Quijano-Carranza1, Ramiro Rocha-Ramírez1, José Honorato Arreguín-Centeno1, Héctor Guadalupe Valencia-Morales1 y Carlos Cuellar-Zambrano1. Campo Experimental Bajío. INIFAP. Km 6.5 carr. Celaya a San Miguel de Allende, Celaya, Gto., México C.P. 38010. Tel. 461 6115323 ext. 219. 2Universidad Autónoma de San Luis Potosí. Alvaro Obregón # 64, Zona Centro, San Luis Potosí 78000 S.L.P., México. Tel. (444) 8 26 13 80. [email protected]

Palabras Clave: Langosta, Modelos de simulación, Dinámica de sistemas.

Introducción La langosta (Shistocerca piceifrons Walker), es una plaga agrícola de gran importancia económica en MÉXICO Y Centro América, puesto que es una especie polífaga que ocasiona daños graves a cultivos básicos, hortalizas y frutales, los cuales pueden ser desde el 20 hasta el 100% (SENASICA 2007). En México la langosta se encuentra distribuida desde el Sureste de la República Mexicana (Chiapas, Campeche, Tabasco, Quintana Roo y Yucatán) hasta los Estados de la Vertiente del Golfo de México (Hidalgo, San Luis Potosí, Tamaulipas y Veracruz) y del Pacífico (Oaxaca, Guerrero, Colima, Jalisco, Nayarit y Michoacán), sin embargo, la campaña de sanidad vegetal contra langosta opera en las primeras dos zonas puesto que son las que representan mayor importancia, por ser áreas gregarígenas, (Ramírez y col., 2008). La langosta es una especie que manifiesta dos fases (gregaria y solitaria), debido a esto los costos que ocasiona su control son muy elevados sin que hasta ahora se hayan conseguido resultados satisfactorios. Es por ello, que la Dirección General de Sanidad Vegetal ha promovido la integración de esfuerzos entre las instituciones de investigación y enseñanza para el diseño y la aplicación de herramientas de apoyo a la toma de decisiones que permitan reducir de manera significativa, el daño ocasionado por esta plaga de manera más eficiente. Una de las iniciativas más recientes relacionada con este esfuerzo es la construcción de un modelo de simulación (un modelo de simulación dinámica es aquel donde el tiempo es un elemento activo, es decir que el sistema sufre cambios conforme avanza el tiempo y puede determinar en que fechas se presenta), (González y col., (2003) para lo cual se ha logrado la colaboración entre el INIFAP y la Universidad de San Luis Potosí. González y Col., (2003) y Hernández y col., (2007), han desarrollado modelos de simulación para representar la dinámica poblacional del gusano de la raíz del maíz Diabrotica Virgífera Zeae y chapulín Sphenarium purpurasens, estos son utilizados dentro del sistema de alerta fitosanitaria que apoya al Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Guanajuato (CESAVEG) a tomar decisiones para sus campañas contra estos insectos. Galván y col. (2008), construyeron un modelo de simulación de langosta para estimar las poblaciones de la segunda generación de este; para el Sur de Tamaulipas. Este modelo se alimenta de datos observados en campo como las tasas de mortalidad observadas de la primera generación y la población de los adultos.

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El objetivo de la construcción del modelo de simulación es representar la dinámica poblacional de langosta en función de datos de clima.

Materiales y Método En la construcción de modelos de simulación dinámica es importante tomar en cuenta las etapas mencionadas por Rabinge et al (1989) Las cuales se describen a continuación: La etapa conceptual comprende los siguientes pasos: Identificación del problema: La cual incluye la documentación básica, Definición de los límites del sistema, esta delimita artificialmente una porción de la realidad interconectada con el sistema, Diseño del Diagrama Causal que permite definir las variables endógenas y exógenas, se esquematizan los elementos claves del sistema y las relaciones entre ellos; incluyendo ciclos de retroalimentación (positivos o negativos), para construir así el diagrama causal y el Diseño del Diagrama de Flujo donde en la construcción de modelos de simulación, asume que el estado del sistema bajo estudio, en cualquier estado del tiempo, puede representarse en forma cuantitativa; y que los cambios en el sistema pueden ser descritos matemáticamente. Esto conduce a la formulación del modelo en términos de variables de estado, variables de flujo, variables auxiliares, variables constantes y variables conductoras. En la figura 1 se muestra el diagrama de flujo que se que se definió para el modelo de Langosta.

Fig.1. Diagrama causal donde se representa el ciclo de vida de la langosta así como los elementos que intervienen para su desarrollo.

La etapa comprensiva se define de la siguiente manera: La relación entre las variables en base a la información obtenida, la construcción del modelo y la verificación del comportamiento del modelo. La etapa de resumen: es donde se establecen las prioridades a investigar, y se desarrollan las herramientas de manejo, dentro de las cuales se contempla: La validación del modelo mediante experimentos individuales: el análisis de sensibilidad numérica o estructural y la formulación de reglas de decisión, para el uso y manejo del modelo. Conceptualización del sistema langosta. La información considerada para el modelo es: temperatura como factor determinante para calcular la tasa de cambio en cada estadio una vez que las unidades calor para cada etapa se han alcanzado (Retana 2001), la precipitación como variable que alimenta un modelo de balance de humedad el cual nos estima el inicio de

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acumulación de calor una vez que se ha alcanzado capacidad de campo para langosta Schistocerca piceifrons piceifrons y las tasas de mortalidad de los diferentes estadios mencionadas por Galván 2008. Etapa comprensiva del sistema langosta. El modelo de langosta permite simular la aparición sucesiva y dispersión de los diferentes estadios del insecto como una función de la acumulación de calor a partir de la eclosión de los huevecillos y en base al número de días que dura cada estadio. El modelo se construyó en la plataforma VENSIM 4.0, un programa que permite diseñar modelos dinámicos a partir de interfaces. La estructura del modelo comprende el ciclo biológico del insecto. El objetivo de la construcción del modelo es estimar la dinámica poblacional de la langosta en función de datos de clima. Las variables más importantes de la estructura del modelo son: La variable de humedad del suelo a capacidad de campo (hscc) que se encarga de disparar la eclosión (Eclo) y a las unidades calor (UC) que requiere la langosta para iniciar su ciclo de vida, las cuales se empiezan a acumular (UCA), siendo esta la variable que se conecta a las tasas de Desarrollo de Ninfa 1 (TDN 1), Desarrollo de Ninfa 2 (TDN 2), Desarrollo de Ninfa 3 (TDN 3), Desarrollo de Ninfa 4 (TDN 4), Desarrollo de Ninfa 5 (TDN 5) que se encarga de determinar el paso de un instar a otro hasta llegar a ser adulto (ADULTO) de los cuales una fracción son hembras fértiles (FHF 0). Otro dato importante que utiliza durante su ciclo de vida es la duración en días a diferentes temperaturas constantes para cada fase de vida y esta representado en el modelo como Tablas en días de desarrollo de H, N1, N2, N3, N4, N5, N6 y Adulto (TDiasdesarrollo H, TDiasdesarrollo N1, TDiasdesarrollo N2, TDiasdesarrollo N3, TDiasdesarrollo N4, TDiasdesarrollo N5, TDiasdesarrollo N6 y TDiasdesarrollo A). También las tasas de mortalidad de huevecillo, ninfa 1, ninfa 2, ninfa 3, ninfa 4, ninfa 5, ninfa 6 y adulto (Tasa mort Hue, Tasa mort Hue N1, Tasa mort N2, Tasa mort N3, Tasa mort N4, Tasa mort N5, Tasa mort N6 y Tasa mort A). Una vez que se completan las unidades calor acumuladas para una generación de langosta el modelo calcula la segunda generación que inicia ese mismo año y termina al siguiente. En la Figura 2, se presenta el modelo de la dinámica poblacional de langosta Schistocerca piceifrons piceifrons.

Fig. 2. Modelo de la dinámica poblacional donde se presenta el ciclo de vida de langosta (Schistocerca piceifrons piceifrons).

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Resultados y Discusión Para verificar que el comportamiento del modelo ajuste con la biología del insecto se comparo con lo citado en el manual de biología de la langosta (Fig. 3) publicado por la Dirección General de Sanidad Vegetal (Ramírez y col 2008), así como con expertos en el manejo del insecto, donde se menciona que en un año se inician dos generaciones, la primera en los meses de abril a Agosto terminando de Julio a Septiembre y la segunda generación inicia en los meses de septiembre a diciembre, concluyendo en el siguiente año.

Fig. 3. Ciclo Biológico de langosta (Schistocerca piceifrons piceifrons) que presenta en México (Ramírez y col., 2008).

Se realizaron simulaciones para evaluar la respuesta del modelo a diferentes situaciones geográficas y climáticas en los estados de San luís Potosí y Yucatán. Una de las estaciones utilizadas fue el Ébano San Luis Potosí, (Fig. 4) donde podemos observar que representa de manera eficaz el inicio de acumulación de calor que esta determinado por el inicio de temporal, es decir que en un perfil de profundidad de suelo de 10 cm el suelo alcanza humedad a capacidad de campo (Hscc).

0.45 2500 0.4 2000 0.35 0.3 1500 0.25 0.2

1000 % de % humedad de 0.15 0.1 500 0.05 0 0 00-Ene 19-Feb 09-Abr 29-May 18-Jul 06-Sep 26-Oct 15-Dic Fecha HScc HSpmp HS1 UCA Figura 4. Inicio de la acumulación de unidades calor en base a partir de la condición de capacidad de campo en la estación del Ébano de San Luis Potosí 1990.

El modelo también estima la aparición de dos generaciones al año de acuerdo a lo citado por Barrientos 2001 y Ramírez y col. 2008. (Fig. 5). La dinámica poblacional esta determinada por la temperatura (unidades calor) que además modifica la tasa de dispersión de cada uno de los estadios. En la figura 6 se observa la dinámica

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poblacional de la langosta donde se muestra que la primera generación esta presente desde el 12 de Junio hasta el 26 de Octubre de 1990 y la segunda generación empieza del 29 de Septiembre de 1990 hasta el 13 de Junio de 1991, lo cual se asemeja bastante con lo que menciona Ramírez y col. 2008 Eclosion de langosta Eclosion de langosta 12000

10000

8000

6000

% individuos de 4000

2000

0 0 50 100 150 200 250 300 350 Fecha Figura 5. Eclosión de dos generaciones de Langosta Schistocerca piceifrons piceifrons, con la estación del Ébano San Luis Potosí 1990-1991.

Estimacion de la dinámica poblacional de langosta G1 y G2 60000

50000

40000

30000

Poblacion 20000

10000

0 0 100 200 300 400 500 Fecha

Ninfa 1 Ninfa 2 Ninfa 3 Ninfa 4 Ninfa 5 Ninfa 6 Adulto

Fig. 6. Dinámica poblacional de dos generaciones de la langosta Schistocerca piceifrons piceifrons, con la estación del Ébano San Luis Potosí 1990-1991.

Conclusiones Hasta el momento el modelo de simulación representa los procesos generales del ciclo de vida en dos generaciones de este insecto. Actualmente, se trabaja en el diseño de nuevos métodos de muestreo que permitan corroborar la información generada por el modelo. Asimismo, se plantea el diseño de experimentos en cámara de crecimiento para determinar los requerimientos térmicos y la dispersión en tiempo de las diferentes fases del ciclo de vida de este insecto para

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poder evaluar y en su caso ajustar el modelo y obtener estimaciones más precisas del ciclo de vida del mismo para apoyar las acciones de manejo de esta plaga.

Literatura Citada Barrientos-Lozano, L. 2007. Dinámica poblacional, Biología, Ecología y Comportamiento de la langosta voladora (Schistocerca piceifrons piceifrons) En: L. Barrientos-Lozano(ed) Memorias del I Curso Internacional sobre ecología, Manejo y Control de la Langosta voladora (Schistocerca piceifrons piceifrons Walker). Altamira, Tamaulipas. 232 pp. Galván M, E., Almaguer S. P., y Barrientos L. L., 2008. Dinámica poblacional de langosta centroamericana Schistocerca piceifrons piceifrons (Walker 1870), usando un modelo de simulación. XLIII Congreso de Entomología Mexicana, León Guanajuato, 285-289p. González Alvaro Edith, María de Lourdes García Leaños y Juan Angel Quijano Carranza. 2003. Modelo de la dinámica poblacionalde Diabrótica virgifera zeae K. y S. (Coleoptera: Chrysomelidae). En: Estudios sobre coleópteros del suelo en América. Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, México. 259-268 pp. Hernández Z., M., I., Quijano C., J., A., Yañez L., R., Arreguín C., J., H., Porras, R. J. A., Valencia M. H. G. y Cuellar Z. C. 2007. Modelo de la dinámica poblacional de chapulín Sphenarium purpurascens Charpentier. XLII Entomología mexicana, Acapulco Guerrero. SENASICA 2007. Plan de Trabajo de la Campaña contra Langosta en el estado de San Luís Potosí. Rabbinge, R, Ward S, A. and Van Laar H.H. 1989. Simulation and systems managemente in crop protection. Simulation Monograpphi. Pp 3-9 Ramírez S. J. C. y S. Romero B. 2008. Dirección de protección fitosanitaria, Manual operativo de la campaña contra langosta, Exploración, muestreo y control. SENASICA Retana B. J. A. 2001. Aspectos climatológicos importantes en el desarrollo de la langosta en el pacífico Norte de Costa Rica y la posible relación de los ataque masivos con la ocurrencia de la fase cálida del fenómeno Niño Oscilación Sur ENOS.

298

ABUNDANCIA DE Thanatophilus truncatus SAY y T. graniger CHEVROLAT (COLEOPTERA: SILPHIDAE) A LO LARGO DE UN GRADIENTE ALTITUDINAL

Abundance of Thanatophilus truncatus Say and T. graniger Chevrolat (Coleoptera:Silphidae) along an elevation gradient

Marianna Sánchez-Loredo, Ignacio Castellanos, Eva Samanta Ávila-Gómez, Roberto Rosales- Cortez y Eunice Trejo-Hernández. Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Apartado Postal. 69-1, Pachuca, Hidalgo, C.P. 42001, México. [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected].

Palabras Clave: Distribución, Tolerancia térmica, Hidalgo, México.

Introducción La altitud es una variable que frecuentemente ha sido relacionada con cambios en la composición y abundancia de las especies de insectos (Lobo y Halffter, 2000; Smith et al. 2000; Hodkinson, 2005). Estos cambios se deben, en parte, a la respuesta de los organismos a la variación de temperatura que se da a lo largo del gradiente, ya que la temperatura decrece aproximadamente 6.5º por cada 1000 m conforme incrementa la altitud (Hodkinson, 2005). La temperatura ambiental afecta la tasa a la que muchos procesos biológicos ocurren en los insectos, incluyendo el crecimiento, la formación de huevos, los periodos de actividad, la alimentación y la sobrevivencia (Chown y Nicolson, 2004). La manera en cómo los organismos seleccionan su hábitat también puede estar ligada a la temperatura ambiental, por lo que puede ser un factor determinante en su distribución y abundancia (Huey, 1991). En muchos estudios se ha encontrado que la composición y abundancia de las especies de insectos cambian con la altitud, sin embargo en estos trabajos no se ha intentado determinar cuáles son los mecanismos involucrados. En este trabajo se determinó cómo varía la abundancia de dos especies hermanas de escarabajos carroñeros, Thanatophilus truncatus y T. graniger, a lo largo de un gradiente altitudinal entre los 1,584 y 2,875 m.s.n.m. en el estado de Hidalgo, México, y se analizó el posible papel que juega la temperatura ambiental en explicar su abundancia a lo largo del gradiente.

Material y Método El trabajo se realizó en un gradiente altitudinal a lo largo del cual fueron colectados individuos en las siguientes altitudes: 1,584, 1,762, 2,062, 2,318, 2,485, 2,746 y 2,875 m.s.n.m. En cada una de las siete altitudes se seleccionaron cuatro sitios separados aproximadamente 500 m uno de otro. En cada uno de estos 28 sitios se colocó cada mes, durante un año (julio del 2007 a agosto del 2008), una necrotrampa de un litro cebada con calamar, la cual permaneció activa durante 10 días, y los individuos colectados fueron llevados al laboratorio para ser identificados. Para evaluar si existe alguna relación entre la abundancia de las dos especies de sílfidos y la altitud a la que fueron colectados, se utilizó un análisis de regresión lineal simple para cada especie. Como variable dependiente se utilizó el promedio del número de individuos colectados

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por trampa en los cuatro sitios de cada altitud a lo largo del año y como variable independiente, la altitud. Para evaluar si existe alguna relación entre la abundancia de las dos especies de sílfidos y la temperatura ambiental, se determinó cómo varían las temperaturas ambientales anuales máxima y mínima a lo largo del gradiente, utilizando un análisis de regresión lineal con la altitud como variable independiente y las temperaturas ambientales anuales máxima y mínima de las siete altitudes como variables dependientes.

Resultados Se encontró que la abundancia de las dos especies de sílfidos varió a lo largo del gradiente altitudinal. La abundancia anual de T. graniger estuvo relacionada positivamente con la altitud (y = 0.0023x – 4.01, R² = 64.7%, P = 0.017) (Fig. 1), mientras que la abundancia anual de T. truncatus estuvo relacionada de forma negativa con la altitud (y = -015x + 29.75, R² = 72.7%, P = 0.009) (Fig. 2).

5

4

3

2 Abundancia. Abundancia. 1

0 1500 2000 2500 3000 -1 Altitud (m.s.n.m.)

Fig. 1. Relación entre la altitud y la abundancia anual de Thanatophilus graniger, y = 0.0023x – 4.01, R² = 64.7%, P = 0.017.

25

20

15

10 Abundancia. 5

0 1500 1700 1900 2100 2300 2500 2700 2900 -5 Altitud (m.s.n.m.)

Fig. 2. Relación entre la altitud y la abundancia anual de Thanatophilus truncatus, y = -015x + 29.75, R² = 72.7%, P = 0.009.

300

Al analizar la relación entre altitud y las temperaturas máximas y mínimas, se encontró que la temperatura máxima anual está relacionada de forma negativa con la altitud (y = -0.010x + 48.64, R² = 84.34%, P = 0.0003) (Fig. 3), mientras que la temperatura mínima anual y la altitud están relacionadas de manera positiva (y = -0.004x + 13.37, R² 38.24%, P = 0.044) (Fig. 4).

45

40

35

30

25

Temperatura máxima (ºC) . (ºC) máxima Temperatura 20

15 1000 1500 2000 2500 3000 Altitud (m.s.n.m.)

Fig. 3. Relación entre la altitud y la temperatura máxima anual, y = -0.010x + 48.64, R² = 84.34%, P = 0.0003

14

12

10

8

6

4 Temperatura mínima (ºC) . (ºC) mínima Temperatura 2

0 1000 1500 2000 2500 3000 Altitud (m.s.n.m.)

Figura Fig. 4. Relación entre la altitud y la temperatura mínima anual, y = -0.004x + 13.37, R² 38.24%, P = 0.044

Discusión Se encontró que la abundancia de T. graniger y T. truncatus varió a lo largo del gradiente altitudinal que va desde 1,584 hasta 2,875 m.s.n.m. Para T. graniger se encontró una relación positiva entre la altitud y su abundancia, lo que muestra que su distribución se encuentra restringida a elevaciones altas, contrario a lo que ocurrió con T. truncatus, en donde se encontró una relación negativa entre la altitud y su abundancia, lo cual indica que su distribución se encuentra restringida a elevaciones bajas dentro del gradiente estudiado. En otros trabajos también se ha encontrado que la abundancia de escarabajos varía a lo largo de un gradiente altitudinal (Gaston y Chown, 1999; Lobo y Halffter, 2000; Smith et al. 2000); sin embargo, los mecanismos responsables han sido difíciles de determinar ya que a lo largo de los gradientes altitudinales varían una serie de factores importantes como el clima y el alimento (Hodkinson, 2005). Con respecto a la alimentación, tanto T. graniger, como T.

301

truncatus tienen hábitos alimenticios similares, alimentándose preferentemente de cadáveres grandes, llegando a éstos en las etapas primarias o medias de descomposición (Peck y Anderson, 1985; Navarrete-Heredia y Fierros-López, 2000). Con respecto al clima, los resultados que muestran que existe una relación positiva entre la altitud y la temperatura máxima anual y una relación negativa entre la altitud y la temperatura mínima anual, sugieren que la temperatura podría ser un factor importante. Actualmente estamos estudiando la tolerancia de T. graniger y T. truncatus a las temperaturas elevadas y bajas en condiciones controladas en el laboratorio y los resultados preliminares sugieren que estas variables son importantes para explicar su abundancia a lo largo del gradiente altitudinal.

Agradecimientos Agradecemos el apoyo económico brindado por el FOMIX-CONACyT 2006, clave 43761, intitulado “Diversidad Biológica del Estado de Hidalgo”, el Programa de Mejoramiento del Profesorado (PROMEP), Secretaría de Educación Pública, a través del proyecto de apoyo a nuevos PTC otorgado a Ignacio Castellanos y al CONACYT, a través del apoyo para Investigadores Nacionales para el Fortalecimiento de Actividades de Tutoría y Asesoría de Estudiantes de Nivel de Licenciatura otorgado a Ignacio Castellanos.

Literatura Citada Chown, S. y J. Nicholson. 2004. Insect physiological ecology: mechanisms and patterns. Oxford University Press, Nueva York. 243 pp. Gaston, J. K. y S. L. Chown. 1999. Elevation and climatic tolerance: a test using dung beetles. Oikos, 86: 584-590. Hodkinson I. D. 2005. Terrestrial insects along elevation gradients: species and community responses to altitude. Biological Review, 80: 489-513. Huey, R. B. 1991. Physiological consequences of habitat selection. The American Naturalist, 137: 91-115. Lobo, J. M. y G. Halffter. 2000 Biogeographical and ecological factors affecting the altitudinal variation of mountainous communities of coprophagous beetles (Coleoptera: Scarabaeoidea): a comparative study. Annals of the Entomological Society of America, 93: 115-126. Navarrete-Heredia, J. L. y H. E. Fierros-López. 2000. Silphidae (Coleoptera). En: Llorente- Bousquets, J. E., E. González-Soriano y N. Papavero (eds.). Biodiversidad, Taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: hacia una síntesis de su conocimiento Vol. II, 401- 412 p. UNAM, CONABIO, México. Peck, S. B. y R. S. Anderson. 1985. Taxonomy, phylogeny, and biogeography of the carrion beetles of Latin America (Coleoptera: Silphidae). Questiones Entomologicae, 21: 247- 317. Smith, R. J., A. Hines, S. Richmond, M. Merrick, A. Drew y R. Fargo. 2000. Altitudinal variation in body size and population density of Nicrophorus investigator (Coleoptera: Silphidae). Environmental Entomology, 29: 290-298.

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DENSIDAD POBLACIONAL DE Sphenarium purpurascens (ORTHOPTERA: PYRGOMORPHIDAE) Y Neoscona oaxacensis (ARANEAE: ARANEIDAE) EN DOS ZONAS SUJETAS A RESTAURACIÓN ECOLÓGICA EN LA RESERVA DEL PEDREGAL DE SAN ÁNGEL, D.F. (MÉXICO).

Population density of Sphenarium purpurascens (Orthoptera: Pyrgomorphidae) and Neoscona oaxacensis (Araneae: Araneidae) in two areas under ecological restoration in the Pedregal de San Ángel ecological preserve, D.F. (Mexico).

Maritza T. Peña-Mendoza, Zenón Cano-Santana, Erandi A. Saucedo-Morquecho, Mauricio Villeda-Hernández y Estefanía Valdez. Departamento de Ecología y Recursos Naturales. Facultad de Ciencias UNAM, 04510 México, D. F. [email protected]

Palabras clave: Arañas, Chapulines, Neoscona oaxacensis, Restauración Ecológica, Sphenarium purpurascens.

Introducción Las diversas actividades humanas han ocasionado en diverso grado un impacto en los ecosistemas terrestres que, en muchos casos, han tenido como consecuencia la pérdida de hábitats, la alteración de la hidrografía, la erosión de suelos, el cambio climático y la contaminación. Es por eso que el hombre se está obligado a revertir los daños al medio ambiente. La restauración ecológica es el conjunto de actividades encaminadas al restablecimiento de un ecosistema que ha sido degradado, dañado o destruido como resultado directo o indirecto de las actividades del hombre (SER, 2004). El éxito de los esfuerzos en la restauración puede ser medido monitoreando a los elementos bióticos del ecosistema, como indicadores del progreso de la restauración (Jansen, 1997). Los artrópodos terrestres han sido reconocidos como eficientes indicadores del funcionamiento de los ecosistemas (Kremen et al., 1993; King et al., 1998). Los artrópodos terrestres tienen una gran diversidad y gran capacidad de ocupar microhábitats y nichos específicos, además de jugar múltiples roles ecológicos. En general, son altamente sensibles a las variaciones climáticas, a los cambios en la cobertura vegetal y al disturbio, entre otros (Jansen, 1997; Rodríguez et al., 1998; Barros et al., 2002). Desde 2005 se inició un proyecto de restauración ecológica en dos áreas deterioradas de la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel de Ciudad Universitaria (REPSA) localizada al suroeste de la ciudad de México, la cual se caracteriza por poseer un suelo somero asentado en un sustrato basáltico producto de la erupción del volcán Xitle ocurrida hace 1650 años (Siebe, 2000), así como por sostener una vegetación de tipo matorral xerófilo. Una zona de 0.51 hectáreas localizada en la parte NE a Zona de Amortiguamiento A8 (A8) que había estado sujeta a distintos disturbios, como la acumulación de desechos de jardinería, la siembra de eucaliptos (Eucalyptus camaldulensis) y la acumulación de basura inorgánica y cascajo por alrededor de 15 años. Entre el 2005 al 2007 se realizaron acciones de restauración ecológica que consistieron en la extracción de los desechos, la recuperación del sustrato basáltico original, el control de plantas exóticas, la remoción de eucaliptos y la introducción de plántulas de especies nativas. Otra zona, localizada al SE del área de amortiguamiento A11 (A11) sufrió en diciembre de 2004 y enero de 2005 la

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remoción de toda la cubierta vegetal, extracción de cantera y el posterior relleno de la zona y aplanamiento, debido a que se proyectó la construcción de un estacionamiento que finalmente fue cancelado. Allí, se llevaron a cabo las siguientes acciones de restauración en 2005;(a) extracción del material de relleno (4-11 de marzo), (b) adición de roca basáltica con materiales no consolidados, rizomas del pasto Pennisetum clandestinum y desechos inorgánicos (12-22 de marzo), (c) limpieza del área para la eliminación de desechos y la extracción de rizomas. Posteriormente, entre 2006 y 2008, se llevaron a cabo acciones de extracción de material no consolidado y remoción de plantas exóticas (como P. clandestinum, Ricinus communis, Nicotiana glauca, E. camaldulensis), así como plantas dominantes pioneras nativas (Buddleia cordata, Phytolacca icosandra y Wigandia urens). En esta reserva ecológica dos artrópodos son muy importantes por su dominancia; entre los consumidores primarios destaca el chapulín Sphenarium purpurascens y entre los consumidores secundarios, la araña Neoscona oaxacensis. En el presente trabajo se prende conocer el estado de las poblaciones de S. purpurascens y N. oaxacensis en estas dos zonas sujetas a restauración ecológica (A8 y A11), y en una zona conservada de referencia localizada en la zona núcleo poniente (ZN), la cual se encuentra en un sitio de topografía irregular y de vegetación cerrada con elementos arbóreos de E. camaldulensis, B. cordata y Dodonaea viscosa, así como arbustos de más de 2.5 m de Senecio praecox, Eupatorium petiolare y Verbesina virgata, el cual colinda con A11 y está a ca. 2 km de A8.

Materiales y Método Sitio de estudio. La Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel de Ciudad Universitaria está localizada al suroeste de la ciudad de México y posee un suelo somero asentado en un sustrato basáltico producto de la erupción del volcán Xitle ocurrida hace 1650 años (Siebe, 2000). Mantiene una vegetación de tipo matorral xerófilo en el que domina un sustrato herbáceo y arbustivo, aunque presenta algunos elementos arbóreos que se concentran en las zonas más abruptas del terreno. Sistema de estudio. El chapulín S. purpurascens es considerado el herbívoro más importante en la reserva, debido al gran tamaño que alcanzan sus poblaciones (Cano-Santana, 1994), también por su amplio ámbito alimentario, pues ataca a al menos 43 especies de plantas (Cano-Santana, 1994; Cano-Santana y Oyama, 1994; Mendoza y Tovar, 1996), Se ha calculado que esta especie consume del 0.5 al 1% de la productividad primaria neta aérea y su productividad secundaria se encuentra entre los valores más altos que se han registrado para ortópteros en el mundo (Cano-Santana, 1994). Este chapulín ocupa un lugar trófico intermedio en las cadenas tróficas de la Reserva del Pedregal (Cano-Santana, 1994). Sus principales depredadores son varias especies de arañas, en especial las que tejen sus trampas en el follaje, entre las que destaca Neoscona oaxacensis, que es la especie más conspicua (Cano-Santana, 1994). Muestreos. Se realizaron muestreos mensuales de julio a octubre en 2006 y 2008. En el primer año se tomaron datos de densidad sólo de S. purpurascens en los tres sitios (A8, A11 y ZN) y, en el muestreo de 2008, se tomaron datos de densidad de S. purpurascens y N. oaxacensis sólo en las zonas A8 y ZN; sin embargo, en octubre de 2008 se hizo una prospección para determinar la densidad de arañas y chapulines en los lugares de apiñamiento de chapulines dentro de A11. Para el muestreo se seleccionaron al azar 20 cuadros de 1 × 1 m, los individuos de S. purpurascens y N. oaxacensis localizados dentro de los cuadros fueron contados y posteriormente

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capturados con la ayuda de redes de golpeo para verificar el conteo, posteriormente fueron liberados en el mismo sitio, siguiendo el método de Cano-Santana (2004). Se hicieron ANDEVAs de dos vías (uno para 2006 y otro para 2008) para determinar el efecto del mes de muestreo y el sitio sobre la densidad de S. purpurascens. También se hicieron ANDEVAs de dos vías (uno para A8 y otro para ZN) para determinar el efecto del mes y del año de muestreo sobre la densidad de S. purpurascens. Se hizo un ANDEVA de dos vías para verificar el efecto del mes de muestreo y el sitio (A8 vs. ZN) sobre la densidad de N. oaxacensis en 2008.

Resultados Densidad de chapulines. En 2006 se encontró un efecto significativo del mes (F3,215 =19.73, P<0.001), del sitio (F2,215 =23.09, P<0.001) y de la interacción mes × sitio (F6,215 =4.45, P<0.001) sobre la densidad de S. purpurascens. La zona A8 registró una densidad de chapulines significativamente más alta que la ZN y la A11, y no hubo diferencias significativas en este parámetro entre estos dos últimos sitios. La densidad más alta de los tres sitios se registró en julio y disminuyó paulatinamente hasta hacerse más baja en octubre. En julio la ZN presentó una densidad significativamente más alta (31.7 ± error estándar 8.7 ind/m2), en comparación con A8 y A11 que registraron 14.8 ± 3.23 y 4.4 ± 1.4 ind/m2, respectivamente ((Fig. 1). Del mismo modo, en 2008 se encontró un efecto significativo del mes (F3,151 =11.15, P<0.001), del sitio (F1,151 =25.63, P<0.001) y de la interacción mes × sitio (F3, 151 =5.02, P=0.002) sobre la densidad de este chapulín. El pico de densidad también se presentó en el mes de julio para ambas zonas, siendo significativamente más alta en la zona A8 (20.1± 3.8 ind. /m2) que en ZN. No se encontraron diferencias significativas en la densidad de estos chapulines entre ZN y A8 en los demás meses de muestreo (Fig. 2). En las prospecciones realizadas en octubre de 2008 en A11, se logró detectar cuadros en los que la densidad de chapulines llegaba a estar entre 4 y 25 ind/m2 (N = 20 cuadros seleccionados en las áreas con altas agregaciones de estos insectos). En A8 hubo un efecto significativo del mes de colecta (F3,152 =12, P<0.001) y del año de muestreo (F2,152 =4, P=0.047), así como un efecto marginalmente significativo de la interacción mes × año (F2,152 =2.31, P=0.079) sobre la densidad de S. purpurascens. En 2006 se registró una densidad significativamente más alta que en 2008 con 3.6 ind. /m2., y en ambos se presentaron dos picos de densidad en julio y septiembre (Fig. 3a). En ZN, por su parte, hubo un efecto significativo del mes de colecta (F3,141 =25.1 P<0.001), del año de muestreo (F1,141 =23.9, P<0.001) y de la interacción mes × año (F3,141 =14.85, P<0.001) sobre la densidad de esta especie de chapulines (Fig. 3b), registrándose la densidad más alta en julio de 2006 (Fig. 3b), lo cual está asociado con que este parámetro sea significativamente más alto en 2006 que en 2008. No se encontraron diferencias entre años en los registros de densidad de agosto a octubre. Densidad de arañas. En 2008, se encontró un efecto significativo del sitio (F3,151 = 6.358, P=0.013), pero no del mes (F1,151 =0.764, P=0.516) ni de la interacción mes × sitio (F3,151 = 0.666, P=0.574) sobre la densidad de la araña N. oaxacensis. Se registró mayor densidad de estas arañas en A8 (entre 0.05 y 0.20 ind/m2) que en ZN (entre 0 y 0.05 ind/m2) (Fig. 4). En las prospecciones realizadas en octubre de 2008 en A11, se logró detectar cuadros en los que la densidad de estas arañas llegaba a estar entre 0 y 1 ind/m2 (N = 20 cuadros seleccionados en las áreas con mayor densidad de chapulines).

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Fig. 1. Densidad del chapulín S. purpurascens durante 2006 en una zona conservada localizada en una zona núcleo (ZN) y en dos zonas sujetas a restauración ecológica en las áreas de amortiguamiento 8 (A8) y 11, todas pertenecientes a la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel, D.F. Letras diferentes denotan diferencias significativas con P < 0.05 (prueba de Tukey).

Fig. 2. Densidad de S. purpurascens en 2008 en una zona conservada localizada en una zona núcleo (ZN) y en el área de la zona de amortiguamiento 8 sujeta a restauración ecológica (A8), ambas pertenecientes a la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel, D.F. Letras diferentes denotan diferencias significativas con P < 0.05 (prueba de Tukey).

Discusión y Conclusiones La restauración ecológica ha tomado un auge en los últimos años, motivado por el creciente deterioro de los ecosistemas, y por la necesidad de revertir ese deterioro provocado principalmente por las diversas actividades antrópicas. También existe la preocupación de la trayectoria que tomará el sitio una vez que se ha intervenido en su recuperación. Por ello, es importante el monitoreo de sus elementos bióticos relevantes para recuperar la estructura trófica.

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Los datos registrados en este trabajo muestran que las densidades de chapulines y arañas son más altas en A8 (zona sujeta a restauración) que las registradas en la ZN (conservada), lo que indica que ambas especies pueden ser indicadoras de disturbio y que pueden ser favorecidas por ambientes abiertos (libres de árboles, en este caso, de eucaliptos), donde predominan hierbas y arbustos pequeños. Asimismo, ambas especies ya están presentes en la zona A11, sitio que presenta densidades de chapulines más parecidas a ZN que a A8., debido muy probablemente a la cercanía que ambos sitios mantienen entre sí.

Fig. 3. Comparación entre años de estudio (2006 y 2008) en las densidades de S. purpurascens en la zona sujeta a restauración ecológica en el área de amortiguamiento A8 (a) y en una zona conservada de referencia localizada en una zona núcleo (ZN), ambas de la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel, D.F. Las letras diferentes denotan diferencias significativas entre meses con P < 0.05 (prueba de Tukey).

Fig. 4. Densidades de la araña N. oaxacensis en 2008 en una zona conservada localizada en una zona núcleo (ZN) y en el área de la zona de amortiguamiento 8 sujeta a restauración ecológica (A8), ambas pertenecientes a la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel, D.F. La densidad en A8 fue significativamente más alta que en ZN (Andeva de dos vías).

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Lamentablemente no se tienen registros pre-restauración en A8, lo que impide ver el efecto de las labores de restauración; sin embargo observaciones cualitativas iniciales sugieren que las densidades de chapulines eran bajas por el sombreo impuesto por los árboles de eucalipto que después fueron removidos. En A11, sitio que empezó sin elementos bióticos iniciales, se mostró que la adición de rocas basálticas que han permitido la entrada de plantas nativas, ha sido benéfico en términos de que ha permitido la colonización de estos dos artrópodos importantes de la cadena trófica de este ecosistema del centro de México. Aunque estos dos elementos bióticos están recuperados, es necesario monitorear otros elementos, así como la diversidad de artrópodos, lo cual se hará en el futuro inmediato.

Literatura Citada Barros, E., B. Pashanasi, R. Constantino y P. Lavelle. 2002. Effects of land-use system on the soil macrofauna in western Brazilian Amazonia. Biology and Fertility of Soils 35: 338-347. Cano-Santana, Z. 1994. Flujo de energía a través de Sphenarium purpurascens (Orthoptera: Acrididae) y productividad primaria neta aérea en una comunidad xerófita. Tesis Doctoral. Unidad Académica de los Ciclos Profesionales y Posgrado de C.C.H./Centro de Ecología, UNAM, México. 198 pp. Cano-Santana, Z. y K. Oyama. 1994. Ámbito de hospederos de tres especies de insectos herbívoros de Wigandia urens (Hydrophyllaceae). Southwestern Entomologist 19:167- 172. Jansen, A. 1997. Terrestrial invertebrate community structure as an indicator of the success of a tropical rainforest restoration project. Restoration Ecology 5: 115-124. King, J.R., A.N. Andersen y A.D. Cutter. 1998. Ants as bioindicators of habitat disturbance: validation of the functional group model for Australia’s humid tropics. Biodiversity and Conservation 7: 1627-1638. Kremen, C., R.K. Colwell, T.L. Erwin, D.D. Murphy, R.F. Noss y M.A. Sanjayan. 1993. Terrestrial arthropod assemblages: their use in conservation planning. Conservation Biology 7: 796-808. Mendoza, P. C. y E. Tovar. 1996. Ecología de forrajeo de Sphenarium purpurascens (Orthoptera: Acrididae) en la Reserva del Pedregal de San Ángel, México, D.F. Tesis Profesional. Facultad de Ciencias, UNAM, México. 97 pp. Rodríguez, J.P., D.L. Pearson y R. Barrera. 1998. A test for the adequacy of bioindicator taxa: are tiger beetles (Coleoptera: Cicindelidae) appropriate indicators for monitoring the degradation of tropical forest in Venezuela? Biological Conservation 83: 69-76. SER, Society for Ecological Restoration International. 2004. Principios de SER International sobre la restauración ecológica. Grupo de trabajo sobre ciencias políticas. En: www.ser.org. Siebe, C. 2000. Age and archeological implications of Xitle volcano southwestern Basin of Mexico City. Journal of Volcanology and Geotermal Research 104: 45-64.

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INSECTOS ACUÁTICOS COMO INDICADORES DE CONTAMINACIÓN DEL RIO LERMA

Aquatic insects as contamination indicators of the Lerma river

Martín López-Hernández1, Ma. Guadalupe Ramos-Espinosa2 y Antonio Flores-Macías2. 1Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Laboratorio de Limnología, UNAM, México D. F. 04510. 2Departamento de Producción Agrícola y Animal. Universidad Autónoma Metropolitana- Xochimilco 04960 [email protected]; [email protected]

Palabras Clave: Insectos acuáticos, Índice biótico extendido, Contaminación.

Introducción El macrobentos que incluye insectos acuáticos, moluscos, crustáceos y anélidos de agua dulce, se usa más que ningún otro grupo de animales o plantas como bioindicadores de contaminación de agua dulce y estuarios ya que cada población tiene un nivel de tolerancia a los contaminantes; su composición y abundancia temporal y espacial reflejan fuentes de contaminación, tipos o permanencia de ella, aún tiempo después de que ocurrió el evento (Hawkes, 1979; Hellawell, 1986; López-Hernández et al., 2007). Su uso también se recomienda porque el muestreo es simple y menos costoso que las técnicas analíticas de laboratorio; además en muchos países se acepta su identificación a nivel familia sin ser necesario determinar especie (Payne, 1986; Chessman, B.C. 1995; Barbour et al., 1999). A partir de la identificación y abundancia de los organismos, se calculan los Índices bióticos, con base en valores numéricos para cada grupo de organismos, mismos que corresponden a su sensibilidad o tolerancia a la contaminación. Los índices así obtenidos, corresponden en forma significativa con el grado de impacto antropogénico (Thorne y Williams, 1997). El Índice Biótico Extendido (IBE) modificado por Ghetti (1986) incluye cinco escalas: 0 altamente contaminado (Ac); 4 a 5 contaminación severa (Cs); 6 a 7 medianamente contaminado (Mc); 8 a 9 ligeramente contaminado (Lc); > 10 sin contaminación (Sc). En México, se ha incluido a los organismos acuáticos como complemento en el monitoreo rutinario de la calidad del agua que utilizaba sólo parámetros fisicoquímicos (CNA- IBUNAM, 2000; De la Lanza et al., 2000; CNA, 2002). Autores como Bordalo et al., (2001); Chang, et al., (2001) y Jonnalagadda y Mhere, (2001), consideran que junto con los organismos deben seleccionarse sólo los principales parámetros fisicos y químicos que son afectados por la entrada de agentes contaminantes, como son: temperatura, pH y oxígeno disuelto y que pueden incluso ser más importantes factores como velocidad de corriente, tipo de sustrato, color y olor del agua. De 1950 a la fecha en la cuenca Lerma-Chapala se han incrementado los problemas por la disponibilidad y contaminación del agua debido a la urbanización, industrialización, deforestación, incremento de superficie agropecuaria y disminución de escurrimientos (INEGI, 2004). El río representa una fuente de energía eléctrica para la ciudad de México ya que la abastece con 79,000 Kw (CNA, 2002) y la cuenca es considerada una de las zonas agrícolas más importantes del país. El objetivo de esta investigación fue ponderar la importancia de los insectos acuáticos dentro del macrobentos para evaluar contaminación orgánica y relacionarlos con el marco ambiental hidrológico y fisicoquímico del río.

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Materiales y Método A lo largo de la cuenca se seleccionaron 11 sitios de muestreo representativos de las diversas actividades antrópicas abarcando subcuenca alta, media y baja (Fig. 1). Los sitios fueron muestreados en junio, septiembre y noviembre de 2005 correspondientes a las temporadas de sequía, lluvia, y postlluvias, en las que el río está en condiciones críticas (bajos y altos niveles de agua), y una tercera temporada en que el río está en condiciones de estabilización luego de las condiciones de tensión hidrológica. Para la colecta de macrobentos en cada sitio se utilizó una red de cuchara colocada contra corriente en la orilla del río durante 5 min al menos en dos puntos (alta y baja energía). Se revisaron y lavaron rocas de la orilla para colectar organismos adheridos a éstas. El material obtenido se colocó en frascos con alcohol etílico al 70% para su posterior identificación. Paralelamente se tomaron datos hidrológicos (velocidad de corriente, color, olor y transparencia). Asimismo se registraron in situ los valores de oxígeno disuelto, pH y temperatura del agua, utilizando un multisensor Hydrolab Surveyor II, previamente calibrado. Para valorar biológicamente el grado de contaminación del río se calculó el Índice Biótico Extendido (IBE) modificado, que considera número y grupos taxonómicos presentes (de intolerates a tolerantes).

GUANAJUATO N

50 0 50

kilómetros 21° 00´ León Guanajuato

Celaya Querétaro JALISCO Salamanca 6 9 7 QUERÉTARO 10 La Piedad 11 8 Presa Solís Lago Chapala 5 20° 00´ 4 Acámbaro 3 Lago Maravatío 2 Cuitzeo

MICHOACÁN 1 EDO. MÉXICO Toluca 19° 00´ W 103° 00´ 102° 00´ 101° 00´ 100° 00´

Sitio de Latitud Sitio de Latitud Sitio de Latitud muestreo Longitud muestreo Longitud muestreo Longitud 1. Lerma 19° 16' 59.5'' 5. Inchamácuaro 20° 04' 49.9'' 9. Yurécuaro 20° 20' 06.9'' 99° 31' 18.8'' 100° 49' 41.4'' 102° 15' 50.5'' 2. Ixtlahuaca 19° 34' 24.1'' 6. Pueblo Nuevo 20° 31' 21.3'' 10. La Barca 20° 18' 49.1'' 99° 46' 38.5'' 101° 22' 04.3'' 102° 30' 23.4'' 3. Atlacomulco 19° 50' 01.4'' 7. La Calle 20° 17' 10.9'' 11. Ibarra 20° 13' 43.4'' 99° 55' 23.2'' 101° 38' 02.3'' 102° 37' 5.8'' 4. Tziritzicuaro 19° 58' 12.5'' 8. El Mármol 20° 12' 47.3'' 100° 27' 09.7'' 101° 43' 52.7'' Fig. 1. Distribución y georeferenciación de los sitios de muestreo.

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Resultados En los sitios de muestreo domina el olor desagradable y color café y café verdoso; la profundidad de la orilla del río es variable 0.11 a 4.25 m; la trasparencia es mínima 0.05 a 0.43 m y dominan los sitios sin velocidad de corriente (Cuadro 1).

Cuadro 1. Características hidrológicas de los sitios de muestreo. S/O= sin olor; N/D= no se determinó; S/V= sin velocidad de corriente; C/N= café negruzco; C= café; C/V= café verdoso; V/N= verde negruzco; V= verde. PROFUNDIDAD ORILLA (m) TRANSPARENCIA (m) VEL. CORRIENTE (m/s) SITIO OLOR COLOR JUN SEP NOV JUN SEP NOV JUN SEP NOV

1 Desagradable C/N .40 1.85 N/D N/D .20 .05 S/V 0.31 S/V

2 Desagradable C .50 .14 .90 N/D .14 .15 13 50 1.07

3 S/O C .38 .11 .80 N/D .11 .20 133 1 1.48

4 S/O C 4.25 .51 .75 N/D .35 .10 0.7 S/V 1.23

5 Desagradable C/V 2 .43 .50 N/D .25 .20 6.31 0.65 .26

6 Desagradable V/N N/D .28 .90 N/D .28 .10 S/V 0,56 1.51

7 Desagradable V .20 .80 .80 N/D .43 .30 S/V 0,17 .98

8 Desagradable V N/D .18 1 N/D .18 .10 S/V 0,8 1

9 S/O C/V .55 .40 .70 N/D .30 .25 S/V 0,18 2.83

10 S/O C/V .50 .40 .40 N/D .30 .20 S/V S/V S/V 11 S/O V/N .40 .30 .50 N/D .18 .20 S/V S/V 1.10

Los rangos más amplios de pH se presentaron en La Barca e Ibarra en la cuenca baja 7.3 a 8.4 y 7.2 a 8.4 respectivamente; los valores más bajos de oxígeno disuelto se registraron en la estación Lerma en la cuenca alta que se mantuvo entre anóxico e hipóxico, en contraste con Tziritzicuaro que mantuvo valores constantes por corresponder a un área de cascada (Cuadro 2).

Cuadro 2. Temperatura, pH y oxígeno disuelto en los meses muestreados. La subcuenca media aparece sombreada.

Sitio Temperatura C pH O2 mg/L Jun Sep Nov Jun Sep Nov Jun Sep Nov 1 19,8 19.9 19.7 7.0 7.1 7.4 0.70 1.15 2.10 2 26.7 21.1 16.1 7.9 7.4 7.4 1.03 1.62 3.80 3 22.6 21.7 14.5 7.7 7.5 7.2 2.26 2.84 5.00 4 20.8 27.3 17.6 7.7 8.2 7.6 7.32 6.06 8.61 5 20.8 26.3 21.0 7.5 7.7 7.3 5.43 2.33 4.80 6 23.4 26.6 25.6 7.6 8.2 7.8 2.96 5.45 4.30 7 22.6 29.3 19.7 7.6 7.7 8.2 3.96 6.47 11.2 8 23.4 28.9 20.1 7.7 8.0 5.78 9.00 9 25.4 30.2 20.2 8.3 7.7 7.8 6.88 2.93 10.5 10 24.4 29.3 23.4 7.3 7.9 8.4 7.39 3.98 4.81 11 22.5 25.7 22.2 7.2 7.9 8.4 4.23 6.43 6.00

El número total de familias encontradas fue de 24, dominando las de insectos acuáticos con 16 de ellas (Fig. 2). En la estación 1 (Lerma), nunca se encontraron organismos. La mayor

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diversidad de familias correspondió a las estaciones de la cuenca baja (sitios 10 y 119 (Cuadro 3).

Fig. 2. Distribución por Clase

Cuadro 3. Familias encontradas en los sitios de muestreo con clasificación para medios contaminados (Wilhm, 1975). I= intolerante; F=facultativo; T= tolerante. 1 a 11 sitios de muestreo (Fig. 1).

Familias de Familias de Otras familias Sitio Sitio Sitio insectos insectos 3,5,8, 2,3,7, Baetidae I Notonectidae F 3,5,9 Asellidae F 10, 9, F 3,9, 2,3,4, Tricorythidae I 8, Veliidae Gammaridae F 11 5, I 5,10, Siphlonuridae I 8,9,11 Hydropshychidae 2,4, Cambaridae T 11 T 3,5,7, Coenagrionidae F 3,7,11 Dytiscidae Planaridae F 3,11, 11 T Lestidae F 10, Hydrophilidae 9 Physidae F 4,7,11

T 2,3,8, Libellulidae F 9,10, Culicidae 6,7 Tubuficidae T 10 F 2,3,4, 2,3,4, Belostomatidae T 3,5, Chironomidae 5,6,7, Glossiphoniidae T 5,7,8, 8,9,10 10 5,6,7, F 2,3,5, Corixidae F Simuliidae Erpobdellidae T 3,7,8, 10,11 7,8,9

La escala del IBE va del 1 al 10 donde los valores más altos representan sistemas sanos. En las tres temporadas muestreadas todos los sitios clasificaron con algún grado de contaminación; en cada temporada hubo un solo sitio con ligera contaminación y nunca fue el mismo: junio El Mármol, septiembre La Barca y en noviembre Atlacomulco, de la cuenca media, baja y alta respectivamente; sin embargo tanto el Mármol como La Barca presentaron condiciones de alta contaminación en los otros dos muestreos. Las estaciones que mantuvieron alta contaminación en las tres épocas estudiadas fueron: Lerma (cuenca alta) y Pueblo Nuevo (cuenca media) (Cuadro 4).

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Tabla 4. Ubicación y evaluación de los sitios de muestreo de acuerdo al Índice Biótico Extendido (IBE). Ac= altamente contaminada; Cs= contaminación severa; Mc=medianamente contaminado; Lc=ligeramente contaminado; Sc=sin contaminación Subcuenca Altitud Sitio de muestreo IBE Junio IBE Sept. IBE Nov. Estado (msnm) 1. Lerma Alta: Estado de México 2,580 0 Ac 0 Ac 2 Ac 2. Ixtlahuaca Alta: Estado de México 2,515 6 Mc 1 Ac 4 Cs 3. Atlacomulco Alta: Estado de México 2,516 0 Ac 7 Mc 8 Lc 4. Tziritzicuaro Media: Michoacán 1,981 1 Ac 6 Mc 5 Cs 5. Inchamácuaro Media: Guanajuato 1,860 7 Mc 1 Ac 3 Ac 6. Pueblo Nuevo Media: Guanajuato 1,725 1 Ac 0 Ac 3 Ac 7. La Calle Media: Guanajuato 1,695 6 Mc 1 Ac 5 Cs 8. Mármol Media: Guanajuato 1,697 8 Lc 2 Ac 1 Ac 9. Yurécuaro Media: Michoacán 1,697 4 Cs 1 Ac 7 Mc 10. La Barca Baja: Jalisco 1,520 1 Ac 8 Lc 3 Ac 11. Ibarra Baja: Michoacán 1,536 2 Ac 0 Ac 7 Mc

Discusión y Conclusiones 83.3% de los organismos colectados en el río son considerados como facultativos o tolerantes a la contaminación, mostrando que están plenamente adaptados a esas condiciones y a altas variaciones de oxígeno (Wilhm, 1975). La desaparición de familias intolerantes a la contaminación, indican que ha habido cambios ecológicos negativos en las zonas muestreadas, Donohue et al., (2006) las relacionan con actividades agrícolas y densidades humanas. Las estaciones que clasificaron con alta contaminación en las tres épocas estudiadas fueron: Lerma y Pueblo Nuevo, sólo en esta última si se colectaron organismos. Bueno et al., (1980) reportaron que la diversidad de macroinvertebrados disminuía a lo largo del curso del río Lerma, e incluso era nula en algunos sitios. Las localidades El Mármol, Atlacomulco y La Barca presentan mejor calidad del agua cuando aumenta la velocidad de corriente; esta variación no necesariamente responde a las condiciones de lluvias y de secas, depende más de la demanda de agua a lo largo del río, ya que pasa por 15 distritos de riego y cuenta con 38 reservorios entre presas y represas.

Agradecimientos A SEMARNAT y CONACYT por su apoyo a través del convenio C01-249. A la Bióloga Moraima G. Hernández García por su apoyo en campo y laboratorio. A la Universidad Nacional Autónoma de México y a la Universidad Autónoma Metropolitana.

Literatura Citada Barbour, M. T., J. Gerritsen, B. D. Snyder and J. B. Stribling. 1999. Rapid Bioassessment Protocols for Use in Streams and Wadeable Rivers: Periphyton, Benthic Macroinvertebrates and Fish, Second Edition. EPA 841-B-99-002. U.S. Environmental Protection Agency; Office of Water; Washington, D.C. Bordalo, A. A, W. Nilsumranchit and K. Chalermwat, 2001. Water quality and uses of the Bangpakong River (Eastern Thailand). Water Research. Vol. 35 No. 15: 3635-3642. Bueno, S. J., A. J. B López and M. C. Márquez. 1980. Consideraciones preliminares sobre la ecología de los insectos acuáticos del río Lerma. Instituto de Biología. Departamento de Zoología México.

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Comisión Nacional de Agua (CNA) e Instituto de Biología-UNAM (IBUNAM). 2000. Estudio de desarrollo de monitoreo de la calidad del agua en zonas costeras de los Estados Unidos Mexicanos (proyecto en la zona costera de Tampico y Tamaulipas) y Bioindicadores de contaminación. Gerencia de Saneamiento y Calidad del Agua. México. 83 p. Comisión Nacional del Agua. 2002. Compendio básico del agua en México. Comisión Nacional del Agua. México. 119 p. Chang, N. B, H. W. Chen and S. K. King, 2001. Identification of river water quality using the fuzzy Synthetic evaluation approach. Journal of Environmental Management 63: 293-305. Chessman, B. C. 1995. Rapid assessment of river using macroinvertebrates: a procedure based on habitat-specific sampling, family level identification and biotic index. Australian Journal of Ecology 20: 122-129. Donohue, I., M. L. McGarrigle and P. Mills. 2006. Linking catchment characteristic and chemistry with the ecological status of Irish rivers. Water Research. 40. 91- 98 p. De la Lanza, E. G., P. S. Hernández y P. J. L. Carvajal. 2000. Organismos Indicadores de la calidad del agua de la contaminación (Bioindicadores). Ed. Plaza y Valdés, México. 633 p. Ghetti, P. F. 1986. I macroinvertebrati nell’ analisi di qualitia dei corsi d’ aqua. Provincia Autonoma de Trento. In: Toman, M.J. & F. Steinman, (Eds.). Biological assessment of stream water quality (theory, application and comparison methods). University of Ljubjana. Ljubjana. 145 pp. Hawkes, H. A., 1979. Invertebrates as indicators of river water quality. In: James A. y L. Evison (Eds.). Biological indicators of water quality. John Wiley & Sons. Great Britain, pp. 1-45. Hellawell, J. M. 1986. Biological indicators of freshwater pollution and environmental management. Elsevier Applied Science, London. 122 p. Hernández G. M. 2006. Índice biótico para evaluar el grado de contaminación del río Lerma. Servicio Social. Licenciatura Biología, Universidad Autónoma Metropolitana. México 45 p. INEGI, 2004 Información disponible en www.inegi.gob.mx Jonnalagadda, S. B., and G. Mhere, 2001. Water quality of the Odsi River in the Eastern Highlands of Zimbabwe. Water Research, Vol. 35 No. 10: 2371-2376. López H. M. 1997. Caracterización limnológica del Río Duero, Michoacán Tesis Doctoral en ciencias Biológicas UNAM- Facultad de ciencias. 105 p. López-Hernández M., M. G. Ramos-Espinosa y J. Carranza-Fraser. 2007. Análisis multimétrico para evaluar contaminación en el río Lerma y Lago de Chapala, México. Hidrobiológica 17:16-30. Payne A. I. 1986. The ecology of tropical lakes and rivers. John Wiley & Sons, Chichester, Great Britain. 245 p. Thorne, R. S. and W. P. Williams. 1997. The response of benthic macroinvertebrates to pollution in developing countries: a multimetric system of bioassessment. Freshwater Biology 37: 671-686. Wilhm, L. F., 1975. Biological indicators of pollution. En: Whiton, B.A. (ed). River Ecology. Univ. of Calif. Press. Berkeley, California. 375-402 pp.

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VARIACIÓN ESPACIAL DE HORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) EN EL OCCIDENTE DE JALISCO, MÉXICO

Spatial variation of ants (Hymenoptera: Formicidae) in the occidental of Jalisco, México

Miguel Vásquez-Bolaños y Georgina Adriana Quiroz-Rocha. Entomología, Centro de Estudios en Zoología, CUCBA, Universidad de Guadalajara, Apdo. Postal 234. [email protected]

Palabras Clave: Hormigas, Jalisco, Variación espacial

Introducción Las hormigas son los insectos con estructuras sociales complejas (Thorne y Traniello, 2003). Son importantes en los ecosistemas terrestres, su biomasa es mayor a la de los vertebrados (Hölldobler y Wilson, 1990), modifican físicamente el ambiente y la disponibilidad de recursos para otros organismos (Chapman y Bourke, 2001; Folgarait, 1998). Remueven y oxigenan el suelo al construir sus nidos, modificando sus propiedades físicas y químicas (Petal, 1996). Aportan nutrimentos al suelo favoreciendo el establecimiento de algunas plantas (Aide, 1997). Participan en un gran número de interacciones con organismos en diferentes niveles tróficos (Rico-Gray y Oliveira, 2007). Son útiles como bioindicadores (Andersen y Majer, 2004). Están presentes en la mayoría de los ambientes terrestres, excepto en los polos y son escasas a altitudes mayores a 2,500 msnm (Longino y Hanson, 1995). Cuenta con más de 12,000 especies a nivel mundial; La familia Formicidae reúne a todas las hormigas, se divide en 25 subfamilias, once presentes en México (Bolton, 2003; Bolton et al., 2006). Para México se conocen más de 500 especies (Rojas, 1996) y para Jalisco más de 57 (Vásquez-Bolaños y Navarrete-Heredia, 2004). La diversidad de las hormigas en bosques tropicales (caducifolio, subcaducifolio y perenifolio) es mayor a la de bosques templados (pino, pino-encino, encino) debido a la homogeneidad del tipo de vegetación (Rojas, 2001) y como resultado de las interacciones que tiene las hormigas con plantas (Jaffé et al., 2003). La riqueza de especies de hormigas se relaciona con la diversidad estructural de la vegetación y no con la diversidad de especies de plantas (Aide, 1997). Es necesario conocer que especies de hormigas se encuentran en cada tipo de vegetación. El objetivo es estudiar la variación espacial de las hormigas del suelo en cinco tipos de vegetación templada: BEpert, BE, BPE, BPE y BMM. Se espera obtener una diferente composición en las cinco localidades.

Materiales y Método El área de estudio comprende cinco localidades con diferente tipo de vegetación, en el occidente de Jalisco: 1) El cerro La Tetilla, Ameca, 20º 13’ 45.2” N y 104º 14’ 13.7” O, a 1,574msnm, es un bosque de encino perturbado (BEpert). 2) El cerro El Faro, Atenguillo 20º 22’ 42.5” N y 104º 38’ 14.7” O, a 1,920msnm, comprende un bosque de Pino (BP). 3) El cerro Chato, Mixtlán 20º 28’ 51.2” N y 104º 22’ 31.2” O, a 1,778msnm, presenta Bosque de Encino (BE). 4) El cerro La Mora, Mascota, 20° 27’ 44” N y 104° 45’ 2” O, 1,433msnm, presenta Bosque de Pino-Encino (BPE). 5) El Atajo, Mascota, 20° 38’ 0” N y 104° 51’ 45” O, a 1,441msnm, presenta Bosque Mesófilo de Montaña (BMM) (Secretaria de Gobernación y

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Gobierno del Estado de Jalisco, 1988). Se muestreo de enero a diciembre de 2004, con necrotrampas permanentes modificadas del modelo 1980 (NTP-80) (Morón y Terrón, 1984), cebadas con calamar; se colocaron tres trampas por tipo de vegetación, se revisaron cada mes retirando el material y cambiando el cebo. Los ejemplares se transportaron al laboratorio, fueron separados y determinados con claves (Hölldobler y Wilson, 1990, Mackay y Mackay, 1989, entre otros), se etiquetaron, se información se capturó en una base de datos y posteriormente se incorporaron a la Colección Entomológica del Centro de Estudios en Zoología de la Universidad de Guadalajara (CZUG). Se elaboró una lista de abundancia para cada morfoespecie por tipo de vegetación.

Resultados Se colectaron 6,616 ejemplares que pertenecen a 52 morfoespecies, 27 géneros y seis subfamilias (Apéndice 1). Para el mes de febrero en bosque de encino perturbado (BEpert) y bosque de encino (BE) se había colectado más del 50% de las morfoespecies totales. Del mes de mayo a julio se muestra una “estacionalidad” de las morfoespecies acumuladas, momento en el que se tenía colectado más del 75% de las morfoespecies totales en los cinco tipos de vegetación. En julio para el BEpert se colectó el 100%. Hasta el mes de diciembre en bosque de pino (BP) se colectó el total de morfoespecies. Las morfoespecies que se colectaron, de acuerdo con el modelo de Clench, representan: Para el BP 69% ya que se estiman 26 especies, considerando a este tipo de vegetación donde se realizó la menor eficiencia de colecta. Para el BE 70% se estiman 27. Para el BMM 72% se estiman 33. Para el BEpert 85% se estiman 28 y para el BPE 86% se estiman 22, este es el tipo de vegetación mejor muestreado. La subfamilia más diversa es Myrmicinae con 12 géneros y 26 morfoespecies, le sigue Formicinae con 5 géneros y 13 morfoespecies; Ecitoninae con cuatro géneros y seis morfoespecies; Ponerinae con tres géneros y cuatro morfoespecies; Dolichoderinae con tres géneros y tres morfoespecies y la menos diversa es Pseudomyrmecinae con un género y una sola especie. De las 52 morfoespecies solo dos se colectaron en los cinco tipos de vegetación, Labidus coecus y Pheidole sp. 2; Cinco morfoespecies estuvieron presentes en cuatro; siete morfoespecies se colectaron en tres; 13 morfoespecies se comparten en dos y 25 morfoespecies (45%) se colectaron en alguno. En cuanto a la abundancia cinco morfoespecies suman el 64.5% del total colectado: Pheidole sp. 3 es la especie más abundante con 2,188 ejemplares lo que representa el 33%, le sigue Crematogaster crinosa con 607 ejemplares (9.2%), Eciton burchelli con 527 ejemplares (8%), Atta mexicana con 495 ejemplares (7.5%), Pheidole sp. 2 con 455 ejemplares (6.8%); Nomamyrmex esenbecki, Myrmelachista sp., Prenolepis sp., Leptothorax sp. 2 y sp. 4, Procryptocerus sp. y Pseudomyrmex elongatulus están representadas por un solo ejemplar. El tipo de vegetación con mayor riqueza de morfoespecies fue BEpert con 24, de éstas cinco (21%) son exclusivas; seguida de BMM con 22, diez (45%) exclusivas; BE y BPE con 19, tres (16%) exclusivas, en cada tipo de vegetación y por último el BP con 18, cuatro (22%) exclusivas.

Discusión De las 52 morfoespecies colectadas fue posible determinar a nivel específico a 19, esto debido a los pocos trabajos taxonómicos que se han realizado para el grupo. La zona de estudio que cuenta con vegetación templada resultó con menor riqueza al compararse con trabajos realizados en zonas con vegetación tropical debido a que las hormigas son influenciadas

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positivamente por la vegetación tropical (Jaffe et al., 2007). Se colectó un mayor número de morfoespecies que en trabajos realizados en bosque templado ya que aquí se muestreo en cinco tipos de vegetación templada y los otros estudios consideran una localidad. Más de la mitad de las morfoespecies se habían colectado a dos meses de haber iniciado la colecta, en el último mes se colectó una especie más. Si bien las necrotrampas no son un método diseñado para las hormigas, resultan ser un eficiente método de colecta ya que sirven tanto de atrayentes como de intercepción (Flores-Maldonado et al., 1999). Labidus coecus y Pheidole sp. 2 estuvieron presentes en los cinco tipos de vegetación y 25 morfoespecies (45%) “son exclusivas” estuvieron presentes en algún de tipo de vegetación. Se muestra un claro patrón de mosaico en donde pocas especies tienen gran amplitud y muchas especies tienen una amplitud restringida, con esto se demuestra que la teoría del mosaico de hormigas se puede aplicar también para las especies del suelo, ya que originalmente se utilizó para dosel (Armbrecht et al., 2001; Leston, 1978). De las cinco morfoespecies que suman el 64.5% del total de individuos colectados, Pheidole sp. 3 es la especie más abundante con 2,188 (33%), esto se debe a los hábitos de anidación y forrajeo que se llevan acabo en el suelo y a las preferencias alimenticias principalmente cosechadoras y en ocasiones pueden ser omnívoras. Por el contrario seis morfoespecies se encuentran representadas sólo por un ejemplar, su presencia en las trampas es accidental, entre las que destaca Pseudomyrmex elongatulus que es de hábitos arborícolas, anida en el interior de las plantas y explota nectarios extraflorales (Ward, 1990). El BEpert cuenta con la mayor riqueza específica, 24 y cinco exclusivas; mientras que en BMM que es un ambiente conservado, tuvo la menor la riqueza con casi la mitad exclusivas, diez de las 22; Con esto se refleja la importancia de las zonas perturbadas que albergan a un mayor número de morfoespecies de hormigas y las que tienen vegetación prístina si bien son menos diversas albergan un gran número de especies exclusivas (Flores-Maldonado et al., 1999).

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Apéndice 1. Abundancia de hormigas por tipo de vegetación (BEpert= bosque de encino perturbado, BP= bosque de pino, BE= bosque de encino, BPE= bosque de pino-encino y BMM= bosque mesófilo de montaña). BE Pert BP BE BPE BMM Dorymyrmex bicolor 3 Forelius sp. 1 22 Eciton burchellii 527 Labidus coecus 53 1 86 37 7 Neivamyrmex melanocephalus 1 Neivamyrmex nigrescens 2 23 Neivamyrmex opacithorax 5 Nomamyrmex esenbeckii 1 Brachymyrmex sp. 14 1 5 1 Camponotus sericeiventris 46 Camponotus sp.1 4 7 1 Camponotus sp.2 111 Camponotus sp.3 51 104 8 Camponotus sp.4 115 94 111 19 Camponotus sp.5 152 48 5 Camponotus sp.6 16

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Camponotus sp.7 9 Camponotus sp.8 154 46 Myrmelachista sp. 1 Paratrechina logicornis 182 2 11 3 Prenolepis sp. 1 Aphaenogaster sp.1 37 12 5 Aphaenogaster sp.2 6 Aphaenogaster sp.3 34 Atta mexicana 50 337 108 Cephalotes sp. 2 Crematogaster crinosa 601 6 Crematogaster sp.1 61 Leptothorax sp.1 4 1 Leptothorax sp.2 1 Leptothorax sp.3 32 Leptothorax sp.4 1 Monomorium minimum 4 Monomorium sp.1 9 Pheidole sp.1 4 336 Pheidole sp.2 16 19 258 43 119 Pheidole sp.3 373 663 974 178 Pheidole sp.4 1 13 Pheidole sp.5 54 11 Procryptocerus sp. 1 Solenopsis geminate 1 9 2 Solenopsis sp.1 1 1 Solenopsis sp.2 1 18 3 19 Strumigenys sp. 2 2 Tetramorium bicolorum 3 Tetramorium spinosum 17 1 58 Trachymyrmex sp. 5 Cryptopone gilva 1 1 Odontomachus clarus 3 Odontomachus sp.1 4 Pachycondyla villosa 1 3 Pseudomyrmex elongatulus 1

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DISTRIBUCIÓN TEMPORAL DE ARTHROPODA Y COLEOPTERA CAPTURADOS EN TRAMPAS PITFALL EN UN SITIO ALTERADO Y UN SITIO CONSERVADO DE UN BOSQUE TROPICAL CADUCIFOLIO (RESERVA DE LA BIOSFERA SIERRA DE HUAUTLA, MORELOS, MÉXICO)

Temporal distribution of pitfall-trapped Arthropoda and Coleoptera in a disturbed and a preserved site of a dry tropical forest (Sierra de Huautla Biosphere Reserve, Morelos, Mexico)

Paulina Cifuentes-Ruiz y Santiago Zaragoza-Caballero. Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Departamento de Zoología, Colección Nacional de Insectos, Apartado Postal 70-153, 04510, México D. F., [email protected].

Palabras Clave: Arthropoda, Coleoptera, Sierra de Huautla, Morelos, bosque tropical caducifolio, trampas pitfall

Introducción Los artrópodos son un componente muy importante de la fauna del suelo y se pueden clasificar, según su comportamiento y las funciones tróficas que realizan, en saprófagos, coprófagos, necrófagos, macrofitófagos, microfitófagos y zoofagos (Werner y Dindal 1987). Numerosos estudios desarrollados en sitios tropicales donde existe una alternancia de estaciones secas y húmedas, han documentado los cambios temporales en la abundancia de varios órdenes de insectos (e.g. Janzen 1973; Wolda 1978). Asimismo, se ha asociado la disminución de su diversidad a la pérdida del hábitat (e.g. Nestel et al. 1993). El presente trabajo documenta la distribución temporal de los órdenes de Arthropoda y las familias de Coleoptera capturados en trampas pitfall en una región con bosque tropical caducifolio, ubicado en la Sierra de Huautla, (Morelos, México); concretamente en dos hábitats con diferencias en la estructura vegetal: uno abierto (alterado) y otro cerrado (conservado).

Materiales y Método El estudio se llevó a cabo en el ejido de Quilamula, ubicado en la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos, entre los 18° 30’ 4.1’’ N y 98° 59’ 52.6’’ O y 18° 32’ 12.2’’ N y 99°02’05’’ O (Ávalos-Hernández 2007). Se eligieron dos sitios con diferencias en la estructura vegetal. Se denominó sitio I al sitio cerrado y preservado, y sitio II al sitio abierto y alterado. En cada sitio se utilizaron 16 trampas dispuestas en 4 columnas x 4 filas, separadas por 11.5 m. Se activaron la tercera semana de cada mes, de diciembre de 2006 a noviembre de 2007. Los artrópodos se identificaron a nivel de orden y los coleópteros a nivel de familia. Todos los ejemplares se depositaron en la Colección Nacional de Insectos del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México (CNIN-UNAM).

Resultados En el sitio I se registraron 21 órdenes de artrópodos (sin contar ácaros) y 7325 individuos. En el caso de Coleoptera, se registraron 22 familias y 330 individuos. En el sitio II se registraron 21 órdenes de artrópodos (sin contar ácaros) y 4499 individuos. En el caso de Coleoptera, se registraron 21 familias y 1201 individuos.

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En el sitio alterado (sitio I) la distribución de la abundancia fue menos equitativa entre órdenes, ya que dominaron los Hymenoptera (Formicidae) con un 70% de los individuos capturados (Fig. 1a). En el sitio conservado (sitio II), la distribución de la abundancia fue más equitativa y hubo dos órdenes dominantes: Hymenoptera (Formicidae) y Coleoptera, con 28% y 25% de los individuos capturados, respectivamente (Fig. 1b). En el caso de Coleoptera, en el sitio I la distribución de la abundancia fue más pareja que en el sitio II, pues a Nitidulidae, la familia dominante, le correspondió el 23% de la abundancia (Fig. 2a). En el sitio II, la familia dominante fue Anthicidae, y concentró el 67% de la abundancia (Fig. 2b).

Series1, Series1, Hemiptera Lepidoptera (Homoptera) Hemiptera Series1, larvas, 121, Series1, , 198, 3% (Heteroptera) Isoptera, 2% Isoptera, 357, Series1, Series1, 6% 296, 4% Series1, 8% Lepidoptera Series1, Series1, Coleoptera, Series1,Otros, ,138, 0, larvas, 51, 1% Hymenoptera Otros, 55, 1% 360, 5% , 0, 0%0%2% (Formicidae), Series1, Series1, 1278, 28% , 0, 0% Series1, , 0, Hemiptera Series1, Series1, 0% (Heteroptera), Series1, , 0, 0% Orthoptera, Series1, 378, 8% Hymenoptera 96, 1% Series1, Hymenopter (No Diptera, 72, a Formicidae), Series1, 1% (Formicidae) 49, 1% Series1, , 5159, 70% Hemiptera Opiliones, (Homoptera), Series1, 97, 1% 211, 5% Scorpiones, Series1, 39, 1% Araneae, 290, 4% Series1, Series1, Series1, Scorpiones, Blattaria, 53, Araneae, 346, 51, 1% 1% 8% Series1, Hymenopter Series1, Series1, a (No Coleoptera, Series1, Opiliones, Formicidae), 1137, 25% Chilopoda, Series1, Series1, Series1,131, 3% 38, 1% 29, 1% Orthoptera, Diptera, 106, Acari, 59, 1% 220, 5% 2% a b Fig. 1. Abundancia relativa de los órdenes de Arthopoda en el sitio alterado (a) y en el sitio preservado (b); Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos, México.

Fig. 2. Abundancia relativa de las familias de Coleoptera en el sitio alterado (a) y en el sitio preservado (b); Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos, México.

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En cuanto a la distribución temporal de los órdenes de Arthropoda en el sitio I, la mayor expresión de la abundancia de Formicidae (Hymenoptera) se registró en meses de la época de secas (febrero-abril). La abundancia del resto de los órdenes se concentró en la época de lluvias (Fig. 3). En el sitio II, la abundancia de Formicidae (Hymenoptera) y Coleoptera se concentró en meses de la época de secas y la del resto de los órdenes en la época de secas, principalmente en julio y agosto (Fig. 4). Con respecto a los órdenes de Coleoptera, en el sitio I la abundancia de todas las familias se concentró en la época de lluvias (Fig. 5). En el sitio II la abundancia de Anthicidae se concentró en la época de secas, pero la abundancia del resto de las familias se

expresó principalmente en época de lluvias (Fig. 6).

Número de Número individuos Meses

Otros Lepidoptera larvas Isoptera Hemiptera (Heteroptera) Hemiptera (Homoptera) Coleoptera

Fig. 3. Distribución temporal de la abundancia de los órdenes de Arthropoda en el sitio alterado (sitio I); Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos, México.

Número Número de individuos

Meses

Otros Lepidoptera larvas Isoptera Hemiptera (Heteroptera) Hemiptera (Homoptera) Blattaria Coleoptera Orthoptera

Fig. 4. Distribución temporal de la abundancia de los órdenes de Arthropoda en el sitio conservado (sitio II); Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos, México.

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Número Número de individuos

Meses Otros Elateridae Carabidae Chrysomelidae Nitidulidae Curculionidae

Fig. 5. Distribución temporal de la abundancia de las familias de Coleoptera en el sitio alterado (sitio I); Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos, México.

Meses Número Número de individuos

Otros Elateridae Carabidae Chrysomelidae Nitidulidae Curculionidae Tenebrionidae Staphylinidae

Fig. 6. Distribución temporal de la abundancia de las familias de Coleoptera en el sitio conservado (sitio II); Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos, México.

Discusión y Conclusiones En general, la marcada estacionalidad en los bosques secos está relacionada con la época del año y la cantidad de precipitación. Los efectos de tales cambios en las condiciones microclimáticas, y la disponibilidad de los recursos alimenticios son profundos (Janzen 1976). En la temporada seca, el suelo pierde humedad y la productividad vegetal se reduce. En este tipo de vegetación, los artrópodos alcanzan sus abundancias más bajas durante la temporada seca, y las más altas a principios y mediados de la estación húmeda (e.g. Janzen y Schoener 1968; Pescador- Rubio et al. 2003). Asimismo, la actividad trófica y reproductiva de los insectos parece disminuir en la época de secas a través de la quiescencia o la diapausa (Janzen y Schoener 1968; Denlinger 1986). El estudio de la fenología por especie, podría revelar, por ejemplo, que la distribución de la abundancia observada para cada familia y cada orden, corresponde, en realidad, a la distribución de pocas especies dominantes [como en el caso de Tenebrionidae (Cifuentes-Ruiz 2009)]. Asimismo, no se puede entender la distribución temporal observada sin considerar el

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grupo ecológico o trófico al que pertenecen, pues la fenología estacional observada corresponde a la fenología de sus recursos. Así, por ejemplo, los fitófagos se expresan principalmente en la temporada de lluvias, en tanto que los granívoros abundan en la época de secas. Finalmente, aunque sólo se registraron ligeras diferencias en el número de órdenes y familias de ambos sitios, sí se observaron diferencias importantes en el número de individuos y en la distribución de la abundancia entre órdenes y familias. El número de coleópteros capturados en el sitio conservado es casi cuatro veces mayor que el número registrado para el sitio alterado. En el caso de los órdenes de Arthropoda, el alto número de Formicidae (Hymenoptera) y el bajo número de individuos de los otros órdenes podría indicar la dominancia de grupos generalistas en el sitio alterado. Igual que en el caso de la distribución temporal, el análisis a nivel de especie profundizaría las diferencias en la diversidad observada para los sitios de estudio (e.g. Cifuentes- Ruiz 2009). El empobrecimiento de microhábitats o recursos tróficos ocasionados por la disminución en la estructura de la vegetación tiene un impacto en la diversidad biológica de los grupos de artrópodos y sus redes tróficas que es evidente a nivel de su abundancia y número de especies.

Agradecimientos A la Dra. Gabriela Castaño Meneses y el Dr. Zenón Cano Santana por las valiosas observaciones realizadas al diseño de muestreo del presente trabajo.

Literatura Citada Ávalos-Hernández, O. 2007. Bombyliidae (Insecta: Diptera) de Quilamula en el área de reserva Sierra de Huautla, Morelos, México. Acta Zoologica Mexicana (n.s.) 23(1): 139-169. Cifuentes-Ruiz, P. 2009. Distribución temporal de Tenebrionidae (Insecta: Coleoptera) en una localidad de bosque tropical caducifolio en la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos. Tesis de Maestría. Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. 101 pp. Denlinger, D. L. 1986. Dormancy in tropical insects. Annual Review of Entomology, 31: 239-264. Janzen, D. H. 1973. Sweep samples of tropical foliage insects, vegetation types, elevation, time of day, and insularity. Ecology, 54: 687-708. Janzen, D.H. 1976. The microclimate differences between a deciduous forest and an adjacent riparian forest in Guanacaste province. Brenesia, 8: 29-33. Janzen, D.H. y Schoener, T.W. 1968. Differences in insect abundance and diversity between wetter and drier sites during a tropical dry season. Ecology, 49: 96-110. Nestel, D., Dickschen, F. y Altieri, M. A. 1993. Diversity patterns of soil macro-Coleoptera in Mexican shaded and unshaded coffee agroecosystems: an indication of habitat perturbation. Biodiversity and Conservation, 2: 70-78. Pescador-Rubio, A., Rodríguez-Palafox, A. y Noguera F. A. 2003. Diversidad y estacionalidad de Arthropoda, pp. 183-201. En: Noguera, F.A., Vega-Rivera, J. H., García-Aldrete, A.N. (Eds.). Historia Natural de Chamela. Instituto de Biología, UNAM. México. Werner, M. R. y Dindal, D. L. 1987. Nutritional ecology of soil arthropods, pp. 815-836. En: Slansky, F. Jr. y Rodríguez, J. G. (Eds.). Nutritional Ecology of Insects, Spiders and Related Invertebrates. John Wiley & Sons, Inc. Nueva York. Wolda, H. 1978. Seasonal fluctuations in rainfall, food, and abundance of tropical insects. Journal of Animal Ecology, 47: 369-381.

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ANÁLISIS COMPARATIVO DE LAS ASOCIACIONES DE EPHEMEROPTERA, EN SITIOS CON DISTINTO GRADO DE CONSERVACIÓN, EN EL RÍO CHIQUITO, MORELIA, MICHOACÁN

Comparative analysis of the Ephemerotera assemblages, in sites with different conservation grade, in the “Chiquito” river, Morelia, Michoacán

Ricardo Miguel Pérez-Munguia; Vania Miren Ramírez-Melchor y Miguel Aurelio Piñón-Flores. Laboratorio de Entomología “Sócrates Cisneros Paz”. Facultad de Biología. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. [email protected]

Palabras Clave: Asociaciones de insectos, Ephemeroptera, Cuerpos de agua

Introducción Los métodos desarrollados para determinar la calidad de los ambientes acuáticos son diversos y se encuentran basados en tres aspectos principales como son la calidad física del medio, la calidad química y la calidad biológica, todos estos se relacionan de manera directa, por lo que cualquier alteración dentro y fuera del sistema puede provocar la pérdida y/o disminución de la heterogeneidad ambiental, así como afectar la estructura y funcionamiento de la biota acuática. De este modo, los macroinvertebrados acuáticos, han sido privilegiados en el uso como indicadores de la degradación ambiental; es común que los índices biológicos utilicen entre los insectos acuáticos a los órdenes Plecoptera, Trichoptera y Ephemeroptera dentro de las métricas empleadas para reconocer la integridad biótica de los ecosistemas acuáticos. Según Landa & Soldán (1986 en Chacón y Segnini, 2007), se ha observado que el orden Ephemeroptera constituye un grupo que muestra una alta exigencia en lo que se refiere a la calidad de las aguas y son utilizados como indicadores por su abundancia, ubicuidad en ambientes de aguas corrientes y por los diferentes niveles de tolerancia que presentan a la contaminación, además de que se ha demostrado que es un orden de amplia distribución. En México, se carece de información particular sobre el uso de los Efemerópteros para evaluaciones ambientales, con excepción del Índice de Integridad Biótica, basado en las Asociaciones de Macroinvertebrados acuáticos, desarrollado para el Centro de México por Pérez-Munguia y Pineda López (2005), que utiliza entre las métricas a la riqueza de Ephemeroptera-Plecoptera-Trichoptera y a la riqueza de Insectos Intolerantes. Por lo anterior el siguiente estudio tiene como objetivo reconocer y comparar la composición, estructura trófica, diversidad, abundancia y distribución espacial de las comunidades de las ninfas de efemerópteros en tres sitios selectos del Rio Chiquito, en Morelia, Michoacán, que presentan diferentes grados de impacto antropogénico.

Materiales y Método En el área de estudio fueron seleccionados tres sitios, los cuales fueron calificados con el Índice de Calidad Ambiental Visual propuesto por Barbour et al. (1999), estos fueron identificados como sigue (Cuadro 1):

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Cuadro 1. Localidades de muestreo, se indica la calificación de calidad ambiental. ALTITUD CALIDAD LOCALIDAD ID LOCALIZACIÓN msnm AMBIENTAL CABECERA DEL RÍO C 19° 40' 19.74” N 101° 8' 44.17” O 2003 Subóptima CHIQUITO LAS VIBORITAS VM 19° 40' 28.43'' N 101° 8' 58.39'' O 1999 Subóptima RÍO CHIQUITO MEDIO RCHM 19° 40' 30.83'' N 101° 9' 9.64” O 1999 Óptima

En estos se obtuvieron muestras biológicas, conforme al protocolo propuesto por Pérez- Munguia y Pineda-López (2005). Todo el contenido de la red fue fijado en alcohol al 80% y se transportó al laboratorio con los datos de colecta convencionales. El material se separó directamente del substrato empleando un microscopio estereoscópico, los especímenes separados se volvieron a fijar en alcohol al 80%. El proceso de este material incluyó además la identificación y cuantificación de los organismos. El reconocimiento taxonómico, los gremios tróficos, hábitos y tolerancia a la degradación ambiental de los taxa encontrados se determinaron con base en los criterios de Merrit y Cummins (1996), Barbour et al. (1999), Mandaville (2002) y Aquatic Bioassay and Consulting Laboratories (2006). Los análisis estadísticos empleados se hicieron con los paquetes JMP v. 6 (SAS, 2005) y MVSP (Kovach Computing Services 1998).

Resultados y Discusión. De las muestras revisadas, se identificaron 1550 individuos que pertenecen a cinco familias y 17 géneros (Cuadro 2).

Cuadro 2. Elenco sistemático de Ephemeroptera, del río Chiquito, Morelia, Michoacán. Se Incluye la valencia de tolerancia, el gremio trófico y hábitos. VALENCIA DE GREMIO FAMILIA GENERO HÁBITOS LOCALIDAD TOLERANCIA TRÓFICO Acentrella 4 Desmenuzador Fijo C, RCHM Acerpenna 6 Desgarrador Fijo C, VM, RCHM Baetis 6 Desmenuzador Fijo C Barbaetis 6 Desmenuzador Fijo C, VM Callibaetis 9 Desmenuzador Fijo C, VM, RCHM Baetidae Centroptilum 2 Colector Nadador C, VM, RCHM Cloeon 4 Colector Nadador RCHM Diphetor 6 Desmenuzador Fijo C Fallceon 4 Desmenuzador Fijo C, VM, RCHM Paracloeodes 8.7 Raspador Nadador C, VM Procloeon 3 Omnívoro Fijo C, VM Brachycercus 3 Colector Deslizador VM, RCHM Caenidae Caenis 7 Colector Deslizador C, VM, RCHM Heptageniidae Heptagenia 4 Raspador Fijo RCHM Choroterpes 4 Desmenuzador Fijo RCHM Leptophlebiidae Farrodes 2 Raspador Fijo C Tricorythidae Tricorythodes 4 Desmenuzador Fijo C, VM, RCHM

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En el cuadro tres, se aprecia que los sitios de calidad ambiental calificada como subóptima, muestran los valores más altos de tolerancia media, en el caso particular de “Las Viboritas”, la efemeropterofauna está compuesta por géneros tolerantes, puesto que en la escala de tolerancia, propuesta por Pérez-Munguia y Pineda –López (2005) valores mayores a 5.13 incluye taxa tolerantes. En tanto que el sitio “Río Chiquito Medio” de calidad ambiental óptima tiene el valor menor de tolerancia media. Estos resultados parecen estar indicando que el uso de los efemerópteros, como único grupo indicador de la calidad ambiental, no refleja de manera suficiente las condiciones del estado de conservación de los ambientes lóticos, pero estima mas claramente que el índice de diversidad de Shannon y Weiner. Sin embargo, el análisis de varianza de una sola vía, no mostró que los valores de las variables consideradas para calificar la calidad ambiental visual en los sitios, tuvieran diferencias estadísticamente significativas. Por lo que habría que comparar estos datos contra lo que se observaría en ambientes altamente degradados, para considerar el uso de este grupo como un buen estimador de la calidad ambiental.

Cuadro 3. Estructura de las asociaciones de efemerópteros del río Chiquito, Morelia, Michoacán.

VARIABLE RCHM VM C Índice de Diversidad de Shannon y Weiner 1.85 1.695 2.553 Índice de equitatividad de Pielou 0.535 0.51 0.69 Riqueza 11 10 13 Tolerancia media 4.73 5.17 4.98 Conforme al índice de Jaccard, estos sitios tienen poca similitud en la composición, puesto que comparten menos del 70 % de los géneros. El análisis de agrupamiento cuantitativo muestra que los sitios de mayor calidad ambiental tienen una similitud del 78.842 %, mientras que el sitio de menor calidad ambiental, se separa, estableciendo un grupo que comparte apenas el 47.513 % de la similaridad (Fig. 1).

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VM

RCHM

C

PORCENTAJE DE SIMILITUD

Fig. 1. Gráfico del análisis de agrupamiento, empleando las variables de la estructura de la comunidad.

Los análisis de correlación no paramétrica, permitió observar que en lo particular las variables ambientales que tienen un efecto sobre la abundancia de los géneros son: el incremento en el embebimiento, cambios en los patrones de velocidad/profundidad, la disminución del estatus del flujo, la sedimentación anormal de partículas, la pérdida y/o disminución de los rabiones, la protección vegetal de las riberas y en general la calificación de la calidad ambiental. Sin embargo, los análisis de Componentes Principales y de Correspondencia sin tendencias, permitieron encontrar que la distribución de los géneros, está ordenado por el efecto combinado de estas mismas variables, con excepción del embebimiento, los patrones de velocidad/profundidad y la frecuencia de rabiones. En la figura 2, se muestra el gráfico del análisis de Componentes Principales, en el cual se aprecia que los géneros se agregan en tres grupos: Grupo I. Reúne a la mayoría de los géneros, siendo las variables que ordenan el agrupamiento, la estabilidad de las riberas y el ancho de la vegetación riparia. Grupo II. Únicamente con dos géneros, Fallceon y Caenis, estos se agregan con base en el gradiente de sedimentación y el estatus del flujo. Es notable que estas son las variables ambientales que más se alteran como resultado de la afectación en la estabilidad de las riberas y la disminución y/o pérdida de la vegetación riparia; por lo mismo este grupo se encuentra cercano a al grupo I. Grupo III. Está constituido por Tricorythodes, Acerpenna y Centroptilum; los dos primeros géneros son los más abundantes en los tres sitios y el último está presente en los tres

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sitios con abundancias bajas, pero en el sitio de menor calidad ambiental es el segundo más abundante. Este grupo está ordenado por el valor del índice de calidad ambiental visual.

Fig. 2. Gráfico de salida del Análisis de Componentes Principales, empleando la abundancia de los géneros y los valores de las variables del Índice de Calidad Ambiental Visual.

Los valores del Análisis de Correspondencia sin Tendencias (DECORANA), indican que las variables que afectan a la distribución de los géneros, se corresponden de manera inversa con la abundancia, lo cual es comprensible, puesto que los valores de las variables consideradas se encuentran en los niveles de calidades óptima y subóptima, mientras que en la tolerancia de los géneros encontrados, el 41.17 % son tolerantes y el 47.05 % son intolerantes y únicamente el 11.76% son muy intolerantes; lo que significa que la degradación de los sitios no ha alcanzado niveles que extirpen de las asociaciones de efemerópteros a los géneros intolerantes y muy intolerantes. También se pudo observar que el gremio trófico con mayor riqueza son los organismos desmenuzadores (47.05 %), seguido de los colectores (26.47 %); mientras que respecto de la abundancia de los gremios, los organismos desmenuzadores reúnen el 30.62 %; los desgarradores aunque solo están representados por tres géneros, reúnen el 27.39 %, debido a que Acerpenna es el segundo género más abundante en todos los sitios. De manera que los colectores se ubican en el tercer lugar de la abundancia con 22.02 %. Estos resultados indican que en los sitios de muestreo se conservan los procesos de ingreso de materia orgánica alóctona gruesa, conforme a lo propuesto por Vannote, et al. (1980). Con respecto a los hábitos los organismos fijos dominan sobre las otras formas, puesto que reúnen el 67.64 % de la riqueza y el 49.85 % de la abundancia. Seguidos por la riqueza de los organismos nadadores (17.64 %) y los deslizadores (14.70 %); aunque por la abundancia se invierten las posiciones de estos últimos 25.16 % para los deslizadores y 24.98 % para los nadadores. Estos resultados son reflejo de la conservación de los materiales del substrato, puesto que la disponibilidad y la heterogeneidad espacial que confieren las rocas, los guijarros y las gravas presentes, califican a los sitios con valores óptimos de 20 y 17 puntos a la disponibilidad de substratos y de 18 y 15 al embebimiento.

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Conclusiones. Los sitios en estudio aunque pertenecen a una misma corriente y no se encuentran separados geográficamente por una distancia mayor de 2 km y el cauce no cambia de valle por lo que geomorfológicamente pertenece al mismo tipo; muestran baja similitud (64.3 %) conforme al índice de Jaccard, lo que parece indicar que los géneros encontrados tiene diferentes preferencias de microhábitat, ya que su presencia y abundancia está determinada por el efecto combinado de la disminución del estatus del flujo, la sedimentación anormal de partículas, la protección vegetal de las riberas y en general la calificación de la calidad ambiental. Las asociaciones encontradas muestran valores de tolerancia que corresponden con sistemas de calidad óptima y subóptima, lo que permite deducir que a pesar de tratarse de sitios impactados, las alteraciones no se encontraron en un nivel de degradación que extirpe a los géneros muy intolerantes e intolerantes. Esto es congruente con la calificación de calidad ambiental asignada a los sitios empleando el protocolo de Barbour et al (1999). Dentro de los macroinvertebrados el orden Ephemeroptera por sus diferentes valores de tolerancia y amplia distribución se ha utilizado en la determinación de los grados de conservación de los sistemas lóticos. En el presente estudio, estos insectos estimaron la calidad ambiental, aunque es necesario que se aplique el mismo método en sitios más degradados, para reconocer si la respuesta de las asociaciones de Ephemeroptera refleja de manera suficiente el estado de conservación de estos ambientes.

Literatura Citada. Aquatic Bioassay and Consulting Laboratories. 2006. Ventura County Stormwater Monitoring Program Ventura River Watershed 2005 Bioassessment Monitoring Report. The County of Ventura Watershed Protection District. USA. Barbour, M. T.; J. Gerritsen; B. D. Zinder and J. B. Stribling. 1999. Rapid Bioassessment Protocols for Use in Streams and Wadeable Rivers: Periphyton, Benthic Macroinvertebrates and Fish. Second Edition. EPA 841 – B41-99-002. U. S. Environmental Protection Agency. Office of Water. Washington, D.C. Chacón M. M. y S. Segnini. 2007. Óptimos y Tolerancias Ambientales para las Ninfas de Ephemeroptera en un Gradiente Altitudinal en la Cordillera de Mérida, Venezuela. Entomología Mexicana 2007. SME. 6: 225-230. Kovach Computing Services. 1998. Multivariate Statistical Package (MVSP) v. 3.01 Mandaville, S. M. 2002. Benthic Macroinvertebrates in Freshwaters-Taxa Tolerance Values, Metrics and Protocols. Soil & Water Conservation Society of Metro Halifax (Project H-1). http://chebucto.ca/Sciences/SWCS/SWCS.html. Merrit, R.W. y K. W. Cummins. 1996. An Introduction to the Aquatic Insects of North America. 3th edition. Kendall/Hunt Publishing Company. USA. Pérez-Munguia, R.M. y R. Pineda-López. 2005. Diseño de un Índice de Integridad Biótica, para ríos y arroyos del Centro de México, usando las asociaciones de Macroinvertebrados. Entomología Mexicana 2005. SME. 4: 241-245 SAS. 2005. JMP v.6. Statistical Discovery from SAS Institute. USA. Vannote, R. L., G. W. Minshall, K. W. Cummins, J. R. Senadell & C. E. Cushing. 1980. The River Continuum Concept. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 37: 130-137.

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EFECTO DE LA TEMPERATURA EN TIEMPO DE ECLOSION DE HUEVOS EN Leptophobia aripa

Effect of temperature in time hatching egg Leptophobia aripa

Francisco Vladimir Campos-Rodríguez, Sergio G. Stanford-Camargo. Marcela P. Ibarra- González y Saharay G. Cruz-Miranda. FES Iztacala, UNAM. Avenida de los Barrios No. 1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, C. P. 54090 Estado de México., [email protected]; [email protected]; [email protected]; [email protected].

Palabras Clave: Pieridae, Leptophobia aripa, Reducción temperatura, Eclosión.

Introducción La importancia económica de los piéridos, radica en que muchas de sus fases larvarias son plagas de crucíferas por ello la cría de diferentes especies se ha encaminado al conocimiento de los ciclos biológicos con el fin de combatirlas También son criadas en mariposarios ya sea para investigación de su biología, o bien para la educación ambiental, ayudando de esta forma a evitar que las poblaciones se vean amenazadas o en riesgo (Jiménez, 1987). Desde el punto de vista ecológico son bioindicadores de conservación de biotas y del grado de perturbación de la mismas (Sánchez, 2004), Las mariposas son ectotérmicas por lo que directamente la temperatura influye en su actividad y tasa de desarrollo. La temperatura umbral inferior, media y umbral superior están involucradas en las actividades de quiescencia y diapausa (Urra y Apablaza, 2004). La quiescencia se manifiesta por un retraso momentáneo en el desarrollo, inducido por condiciones ambientales desfavorables y concluye cuando estas reaparecen favorablemente para los insectos (Barrientos et al., 1992.) La diapausa es un mecanismo que limita la existencia de procesos morfogenéticos que se realizan en periodos durante los cuales las condiciones ambientales son favorables y alternativamente sincronizan el ciclo biológico con fluctuaciones estacionales (Bursell, 1974). Las mariposas pertenecen a la Familia Pieridae conocidas como mariposas blancas y amarillas debido a la coloración de sus alas las que tienen de tres a seis centímetros de envergadura, poseen manchas marginales de color oscuro, y presentan las anteriores la vena M1 unida al eje de la radial a una buena distancia de la célula discal (Beutelspacher, 1980). Dentro de esta familia se encuentran la subfamilia Pierinae, quien alberga el mayor número de géneros incluyendo Leptophobia (Triplehorn, 2004). Se trata de un grupo taxonómicamente bien estudiado por su vistosidad, belleza y el valor comercial derivado de esto, ha permitido que el desarrollo de actividades como la cría en condiciones controladas sea exitosa y genere rentabilidad a las personas dedicadas dicha la labor lo que hace de las mariposas una alternativa potencial para el uso y conservación de los ecosistemas y sus poblaciones ya que se trata de un recurso natural renovable (Moreno, 1998). La duración de las fases del desarrollo de Leptophobia aripa, han sido descritas por Franco, et al., (1988). El huevo puede desarrollarse desde la oviposición hasta la eclosión en un promedio de tres días; los estadios larvales entre los 12 y 13 y la pupa de 12 a 14 días; sin embargo, la longevidad del adulto no se conoce claramente, debido a que la supervivencia de ellos depende tanto de factores abióticos como bióticos (Montesinos- Patiño 2002). Por ello, se evaluó el efecto de la temperatura, los porcentajes de sobrevivencia y el

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tiempo de eclosión de huevos Leptophobia aripa sometidos a reducción de temperatura en un tiempo determinado.

Materiales y Método El estudio se realizó en el jardín de mariposas de la FES-Iztacala; para realizar el estudio de eclosión de huevos se tomaron de diez plantas hospederas de Tropaeolum majus (mastuerzo) las que se transplantaron a macetas aislándose por una semana para que recuperaran la turgencia; después se trasladaron a la intemperie donde se mantuvieron durante el periodo de actividad de los adultos, con el fin de que las hembras fecundadas ovipusieron en el envés de las hojas y así obtener las puestas de huevecillos. Se estableció un grupo control con dos repeticiones a temperatura ambiente, así como dos tratamientos con dos repeticiones los cuales fueron colocados a 6ºC durante 5 y 10 días. En cada uno de los grupos se colocó una hoja con su respectiva puesta entre 22 a 29 huevos. La base del tallo de cada una de las hojas se sumergió en agua en tubos y se ubicaron en contenedores de plástico para esperar su eclosión y evitar parasitoides en el caso del grupo control y en el del tratamiento para su manejo adecuado en sitio donde estuvieron a temperatura baja. Después del periodo de reducción de temperatura, las hojas con las puestas fueron trasladadas al jardín donde continuaron desarrollándose los huevos a temperatura ambiente junto con el grupo control. Al eclosionar las larvas se colocaron en cajas de cría para proseguir su crecimiento. La temperatura y humedad relativa se tomó mediante el uso de un registrador de datos modelo H08-004-02, con intervalos de cinco horas.

Resultados Los porcentajes de sobrevivencia de los huevos para el grupo control fue de 95.83%, 89.28% y 100% respectivamente, dándonos un promedio de 95.03% (Fig. 1) El tratamiento I con sus repeticiones tuvieron un porcentaje de 100%, 92.30%, y 79.16% con promedio de 90.48%. Para el tratamiento II y sus repeticiones no se obtuvieron datos de sobrevivencia; ya que cuando las hojas se mantuvieron a 6ºC, a los 8 días presentaron cambios de coloración y pérdida de turgencia, no obstante, los huevos permanecieron con la coloración inicial. Una vez concluido el proceso de disminución de temperatura y transferidas las hojas al ambiente natural con las puestas, en las hojas siguió avanzado el deterioro progresivamente, además se observó que al cuarto día los huevos sufrieron cambios de coloración presentándose manchas oscuras las que se extendieron en todos los huevos (Fig. 2) y al quinto día paulatinamente se fueron deshidrataron hasta que finalmente se desprendieron de las hojas, por lo que no eclosionó ninguno de ellos. Por otra parte, el tiempo de eclosión del grupo control fue de cuatro días y el del tratamiento I fue de 9 días (Fig. 3). La humedad relativa registrada para el fluctuó 25% a 95% y para el grupo de tratamiento un promedio de 70%

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Fig. 4. Grupo control y tratamiento I en huevo a 6ºC durante 5 días.

La temperatura ambiental durante el estudio osciló entre los 11.38ºC y 25.95ºC. Se observó un mismo patrón de mortalidad entre el control y el tratamiento I en huevos.

Discusión La eclosión de los huevos se retrasó cuando se colocaron a 6°C, alargando su periodo de eclosión durante cinco días más del ciclo normal del control, comparativamente con el control que duro cuatro días a temperatura ambiente, lo cual nos indicó que los huevecillos tuvieron actividad quiescente por la reducción de temperatura alargando su ciclo para darnos un total de nueve días. Esto demuestra que L. aripa puede resistir bajo condiciones de temperaturas por lo menos inferiores a los 7°C en su ambiente natural. De acuerdo con Nava del Castillo (1992) la temperatura umbral inferior para esta especie fue 8.6°C a temperatura ambiente. El porcentaje de sobrevivencia en huevos para el grupo control, fue más elevado que para el grupo del tratamiento I; porque a este último se le sometió a baja temperatura, comparando los resultados con los de Sánchez,(2004) quien reporta una sobrevivencia del 87.44% de los huevos a temperatura ambiente, la sobrevivencia obtenida en el control y el tratamiento fue de 95.03% y 90.48% respectivamente, por lo que no existieron diferencias significativas, dado que las temperaturas para el caso de esta investigación fueron entre los 11 a 26°C y en los de Sánchez (2004) fue en promedio de 22°C para ese año en la zona de trabajo. Por otro lado Nava del Castillo (1992) reporta que en condiciones naturales obtuvo una sobrevivencia de 70%, la cual es mas baja que la obtenida, tanto para el control como para el tratamiento I, sin embargo la sobrevivencia registrada tuvo un sesgo en los dos últimos grupos dado que su porcentaje de sobrevivencia fue menor al 45% y si no se consideran estos últimos seria del 85% lo que aproxima mas los datos del control y el tratamiento. Para el tratamiento II no se logró obtener la sobrevivencia de los huevos a eclosionar debido a que la planta no resistió la reducción de temperatura (6ºC) durante diez días y al dañarse la planta, los huevos se vieron afectados; el periodo de exposición a esta temperatura fue muy largo ya que en el caso del tratamiento I de cinco días los huevos si eclosionaron, esto nos reveló que los huevos están ligados al sustrato, lo que también fue reportado por Sánchez (2004).

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El periodo de eclosión del control que se mantuvo a temperatura ambiente, registró una mín. de 11.3 y una máx. de 26°C, por lo tanto al no descender la temperatura a menos de 8°C el desarrollo no se detuvo y se completo en un periodo de tiempo semejante al mencionado por Franco et. al. (1988) quienes reportaron un tiempo de eclosión de tres días y Sánchez (2004) con un tiempo de eclosión de cinco días. Comparando ambos autores con los datos obtenidos por el control y sus repeticiones solo se obtuvo una diferencia de 1 día. Finalmente la humedad relativa no manifestó un efecto directo en la sobrevivencia de los huevos (tanto en el grupo control como en el de los tratamientos I y II) porque no existió ningún proceso infeccioso como desarrollo de hongos y bacterias sobre las puestas ya que se sabe que este factor afecta la evolución de alguna enfermedad así como en el caso de virosis la que varia de acuerdo con la temperatura y el hospedero (Benz, 1987 y Pimentel y Shapiro, 1962). Se concluye que el tiempo de eclosión para huevos sometido a 6ºC del tratamiento I se alteró cinco días mas que el grupo control, por lo que la temperatura jugo un papel importante en el desarrollo del ciclo biológico en esta fase y los huevos sometidos a esta temperatura entraron en quiescencia. Para el caso del tratamiento II la sobrevivencia se vio afectada directamente por el tiempo de exposición de la planta la cual funciono como sustrato de oviposición y por lo tanto se vieron afectados los huevos y no eclosionaron. Cabe señalar que el sustrato esta ligado directamente con el desarrollo de los huevecillos y por lo consiguiente tanto debe considerarse como un factor que altera la eclosión.

Literatura Citada Barrientos, L. L., O. Astacio C., F. Álvarez B. y O. Poot M. 1992. Manual técnico sobre la langosta voladora (Schistocerca piceifrons Walker 1870) y otros acridoideos de Centro America y Sureste de México. FAOAGOL/IRSA. San Salvador. 162pp. Benz, G. 1987. Environment. In: J. R. Fuxa., Y. Tanada. (Rds). Epizootiology of the insecto Diseases.Wiley. New York. USA. 555pp Beutelspacher, C. 1980. Mariposas diurnas del Valle de México. Ed. La. Prensa Medica Mexicana. 134pp Bursell, E. 1974. Introducción a la fisiología de los insectos. Ed. Alhambra. Madrid. España. 350pp Franco, A., J. E. Llorente y A. M. Shapiro. 1988. Abundancia relativa de Artogeia rapae (L.), Pontia protodice (Boisd.& Lec.) y Leptophobia aripa elodia (Boisduval.) (Lepidoptera: Pieridae) evaluada mediante el método de Moore modificado por Pollard, en Xochimilco, D.F., México. Folia Entomologica Mexicana 76(11):107-128. Jiménez, C. G. 1987. Reproducción, mantenimiento cultivo en laboratorio de Sandia xami (Lepidoptera: Lycanidae). Tesis de licenciatura Biología. Facultad de Ciencias, UNAM. México. 89pp. Montesinos-Patiño, E, 2002. Introducción al Conocimiento y Monitoreo de Mariposas. Memorias de taller de capacitación: Monitoreo Ambiental Participativo de Mariposas. Gobierno del Distrito Federal, REMUCEAC, México, D.F. 110pp. Moreno, R. 1998. Análisis económico del proyecto de fauna: Cría de mariposas. Instituto Von Humboldt. Colombia 25pp

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Nava del Castillo, C. A. 1992. Unidades calor e interacciones de factores de mortalidad en Leptophobia aripa (BOISD.) (Lepidoptera: Pieridae). Tesis de Maestría. Colegio de Posgraduados Estado de Mexico 70pp. Pimentel, D. y M. Shapiro. 1962. The influence of environmental on a virus-host relationship. Journal of Insect Pathology 4:77-87 Sánchez, L. R. 2004. Protocolo de cría para dos especies de mariposas, Asicia monuste y Leptophobia aripa (Lepidoptera: Pieride) bajo condiciones controladas en el municipio de la Mesa. Cundinamarca. Tesis de licenciatura. Pontificia Universidad Javeriana. Santa Fe, Bogotá, Colombia. 149pp. Triplehorn CH. A. and Johnson N. F. 2004. Borror and DeLong's Introduction to the Study of Insects.ed. 7th . Ed.Thomson-Brooks/Cole. Belmont, California. USA 864pp. Urra, F., y Apablaza, J. 2004. Temperatura Base y Constante Térmica de desarrollo de Copitarsia decolora (Lepidoptera: Noctuidae). Ciencia e Investigación Agraria. 32(1):9-26.

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HOSPEDEROS DEL GUSANO ROJO DE MAGUEY Comadia redtenbacheri HAMM. (LEPIDOPTERA: COSSIDAE) EN OAXACA y ZACATECAS: EL PAPEL DE LA DISPONIBILIDAD DE Agave salmiana

Host plants of the red Agave caterpillar Comadia redtenbacheri Hamm. (Lepidoptera: Cossidae) in Oaxaca and Zacatecas: The role of the availability of Agave salmiana

Vania Chagoya-Lizama y Zenón Cano-Santana. Departamento de Ecología y Recursos Naturales. Facultad de Ciencias, UNAM, México D. F. 04510. [email protected] [email protected].

Palabras Clave: Comadia redtenbacheri, Oaxaca, plantas hospederas, Zacatecas

Introducción El gusano rojo de maguey (Comadia redtenbacheri Hamm.) es uno de los insectos comestibles de mayor importancia económica en la República Mexicana pues, además de poseer un alto valor nutrimental, juega un papel muy importante en la cadena productiva maguey-mezcal al ser utilizado como signo característico del mezcal oaxaqueño. El gusano rojo de maguey ha sido descrito por los autores que lo estudian como una especie fitófaga especialista del género Agave, siendo su hospedero principal el Agave salmiana Otto. En Oaxaca el A. salmiana o maguey pulquero se encontraba silvestre de forma abundante a principios del siglo pasado (Ramírez, 1931); sin embargo, ante el constante crecimiento de la industria del mezcal, se empezaron a cultivar grandes extensiones de agave mezcalero (A. angustifolia Haw), convirtiéndose A. salmiana en una especie cada vez más escasa. La superficie actual de A. angustifolia cultivado en el estado es de 15,503 ha (Chagoya, 2004), siendo el distrito de Tlacolula el que presenta la mayor cantidad de hectáreas dedicadas al cultivo de este agave. Aunque el gusano rojo de maguey ha sido registrado como plaga del agave mezcalero y tequilero (MacGregor y Gutiérrez, 1983, Sánchez, 1989), la infestación por gusanos en estos agaves es muy reducida debido al uso de insecticidas. Adicionalmente, se ha sugerido que la sobreexplotación del insecto, el cambio de uso de suelo, la deforestación, la erosión y el cambio en los niveles de precipitación media anual, han profundizado la disminución de sus poblaciones en toda la República en los últimos 15 años (Nolasco et al., 2002). Lo anterior obliga muy probablemente a las poblaciones del gusano rojo de maguey a atacar los pocos agaves silvestres y a la búsqueda de nuevos hospederos que no pertenecen al género Agave. El objetivo de este trabajo consistió en identificar los nuevos hospederos del gusano rojo de maguey, conocer la frecuencia de infestación de este insecto en dos sitios que presentan distinta disponibilidad de su hospedero principal Agave salmiana (Monjas, Oaxaca y San Martín, Zacatecas); registrar la infestación de C. redtenbacheri en agave tequilero (A. tequilana) y agave mezcalero (A. angustifolia) del municipio de Tlacolula de Matamoros, Oaxaca; y conocer la relación filogenética y fisicoquímica de los nuevos hospederos.

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El área de estudio comprende dos municipios del estado de Oaxaca y un ejido del estado de Zacatecas. Monjas se localiza en el Distrito de Miahuatlán, en la porción centro-sur del estado de Oaxaca (16o 22’ norte, 96o 38’ oeste, 1,530 m s.n.m.); su clima es semiseco semicálido, con temperatura media anual de 20 ºC y una precipitación media anual de 700 mm con picos entre junio y agosto; la vegetación predominante es el pastizal y una ausencia de A. salmiana, con suelo regosol eútrico (INEGI, 1997). Tlacolula de Matamoros pertenece al Distrito de Tlacolula y se localiza en la Región de los Valles Centrales del estado de Oaxaca (16º 57´ norte, 96º 28´ oeste, 1,600 m s.n.m.); su clima es templado, con verano cálido y lluvias en verano y otoño; la vegetación predominante es una asociación de pastizal con plantas semidesérticas y un chaparral bajo con suelo cambisol cálcico (INEGI, 1997). Por otro lado, el ejido San Martín forma parte del municipio de Pinos, en la parte este del estado de Zacatecas (22º 45´ norte, 101º 49´ oeste, 2,090 m s.n.m.); su clima es semiseco templado, con una temperatura media anual de 16.2 ºC, una precipitación media anual de 429.6 mm y una incidencia de heladas entre noviembre y febrero, la vegetación predominante es el matorral xerófilo donde A. salmiana es un elemento dominante, y el tipo de suelo es acrisol (INEGI, 1997).

Materiales y Método En el municipio de Monjas no hay disponibilidad de A. salmiana, sin embargo, se ha encontrado a C. redtenbacheri atacando a nuevos hospederos que no pertenecen al género Agave. Para identificar a estos nuevos hospederos se realizó un muestreo por área en el cual se trazaron al azar 12 parcelas de 20 × 30 m, cubriendo un total de 0.7 ha. Las plantas mayores a 30 cm de altura fueron revisadas y las especies no agaváceas que estuvieron infestadas con el gusano rojo de maguey se registraron como nuevos hospederos. A todas las plantas de cada especie se le tomaron medidas de altura, diámetro mayor y diámetro basal, para calcular la cobertura y área basal de las mismas. Se realizó además un muestreo dirigido en el cual se buscaron al menos 40 individuos de cada una de las especies conocidas localmente como hospederos del gusano rojo de maguey; se revisaron todos los individuos para comprobar la infestación y de este modo considerarlos como nuevos hospederos. Se calculó la frecuencia de infestación de cada especie como el porcentaje de plantas infestadas. En el ejido San Martín, donde A. salmiana es abundante, se realizó el mismo método por área arriba descrito. Se registró el número de plantas atacadas por el gusano rojo de maguey de un total de 81 individuos de A. salmiana de tres años de edad y se calculó la frecuencia de infestación. Para conocer la infestación del gusano rojo de maguey en cultivos de agave tequilero y mezcalero, se presenció el corte de 2,000 individuos de A. tequilana y 1,000 individuos de A. angustifolia, todos de ocho años de edad cultivados en el municipio de Tlacolula de Matamoros, Oax. Se revisó la “piña” (tallo principal) y los “mezontetes” (raíces adventicias) de cada uno de los agaves para constatar la infestación. Adicionalmente, se presenció el arranque de 23,000 individuos de A. tequilana y 20,000 individuos de A. angustiflolia de 1.5 años de edad destinados para venta. La revisión de los agaves consistió en la observación de la tierra de donde fueron arrancados en campo y la revisión visual de los mezontetes. Para conocer la relación filogenética y fisicoquímica de los nuevos hospederos se realizó una revisión bibliográfica.

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Resultados No se registró la presencia de gusanos rojos de maguey en los agaves cultivados en Tlacolula de Matamoros, tanto en los 2,000 ejemplares adultos como en los 23,000 ejemplares jóvenes de A. tequilana. El mismo resultado se obtuvo de la revisión de los 1,000 ejemplares adultos y 20,000 jóvenes de A. angustifolia en el mismo sitio. Los resultados obtenidos por el método de área y muestreo dirigido en Monjas demuestran la existencia de al menos ocho nuevos hospederos no agaváceos y una especie de agave registrada por primera vez como hospedera del gusano rojo de maguey: Wigandia urens Ruiz & Pavón (Hydrophyllaceae), Croton ciliatoglandulifer Ort. (Euphorbiaceae), Solanum chrysotrichum Schltdl. (Solanaceae), Cordia curassavica Jacq. (Boraginaceae), Brickellia veronicifolia Kunth (Asteraceae), Lippia graveolens Kunth (Verbenaceae), Mentzelia aff. hispida Willd. (Loasaceae), Agave karwinskii Zucc. (Agavaceae) y una especie por identificar conocida localmente como “chamizo negro”. Adicionalmente, los lugareños reconocen cuatro especies de plantas hospederas conocidas con los nombres comunes de “palito blanco” (Asteraceae), “lengua de vaca” (Rumex crispus L., Polygonaceae), “chamizo blanco” (Chenopodiaceae) y “cantarilla” (Malvaceae), en las cuales no se pudo constatar la presencia de gusano rojo. Se registraron un total de 41 especies de plantas en el muestreo por área en Monjas, Oax., siendo las más abundantes: B. veronicifolia con 15.8% y L. graveolens con 13.6% (N= 2882). La frecuencia de infestación osciló de 0.2% en B. veronicifolia a 58.5% en W. urens (Cuadro. 1).

Cuadro 1. Frecuencia de infestación por especie hospedera del gusano rojo de maguey en Monjas, Oax. Especie hospedera Tamaño de muestra Frecuencia de infestación (%) Wigandia urens 53 58.5 Croton ciliatoglandulifer 130 9.23 Mentzelia aff. hispida 47 4.25 “chamizo negro” 41 2.40 Solanum chrysotrichum 55 1.82 Cordia curassavica 50 2.00 Agave karwinskii 264 0.38 Lippia graveolens 392 0.25 Brickellia veronicifolia 454 0.22

Las plantas de W. urens y C. ciliatoglandulifer infestadas por gusanos fueron significativamente más grandes en las medidas de altura, cobertura y área basal respecto a las plantas no infestadas, aunque no se encontraron diferencias significativas en el tamaño entre las plantas infestadas y no infestadas por gusanos rojos en Mentzelia aff. hispida (Cuadro 2). En el muestreo por área realizado en el ejido San Martín se registraron un total de 21 especies de plantas en 0.7 ha. El número total de plantas muestreadas fue 1645 y la especie más abundante fue A. salmiana con el 35.74%, la cual fue la única que presentó infestación por gusanos rojos (6.6% de los individuos). En esta localidad las plantas infestadas fueron significativamente más pequeñas en altura que las no infestadas. Por otro lado, en el muestreo dirigido de 81 agaves de tres años de edad, el 38.3% se encontró infestado con gusano rojo y no se encontraron diferencias significativas en altura y cobertura de los agaves infestados y no infestados (Cuadro 3)

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Cuadro 2. Medidas (promedio ± e.e.) de las plantas infestadas y no infestadas de los hospederos alternativos del gusano rojo de maguey en Monjas, Oaxaca. Datos entre paréntesis denotan tamaño de muestra Especie y familia Infestadas No Infestadas t P Altura (cm) W. urens 1,2 209.2 ± 13.0 (31) 99.0 ± 11.2 (22) 4.73 <0.0001 C.ciliatoglandulifer 1,2 87.2 ± 6.6 (12) 77.8 ± 2.5 (118) 2.13 0.033 S.chrysotrichum 1,2 126.0 (1) 92.1 ± 5.4 (54) M. aff. hispida 1 70.0 ± 10.0 (2) 102.5 ± 7.2 (45) 1.13 0.256 C. curassavica 1 184.0 (1) 129.4 ± 8.9 (49) Chamizo negro1 100.0 (1) 69.5 ± 3.7 (40) A. karwinskii 2 45.0 (1) 70.4 ± 2.2 (263) Lippia graveolens 2 150.0 (1) 58.2 ± 1.2 (391) B. veronicifolia 2 88.0 (1) 74.6 ± 1.4 (453) Cobertura (dm2) W. urens 1,2 293 ± 51 (31) 86 ± 15 (22) 3.54 0.0004 C.ciliatoglandulifer 1,2 43 ± 7 (12) 33 ± 3 (118) 1.98 0.05 S.chrysotrichum 1,2 124 (1) 85 ± 14 (54) M. aff. hispida 1 303 ± 263 (2) 86 ± 19 (45) 0.98 0.329 C. curassavica 1 265 (1) 157 ± 39 (49) Chamizo negro1 142 (1) 58 ± 72 (40) A. karwinskii 2 19 (1) 66 ± 44 (263) Lippia graveolens 2 86 (1) 36 ± 4 (391) B. veronicifolia 2 402 (1) 128 ± 9 (453) Área basal (cm2) W. urens 1,2 175.2 ± 50.8 (31) 39.0 ± 11.7 (22) 3.94 <0.001 C.ciliatoglandulifer 1,2 5.5 ± 0.5 (12) 5.7 ± 1.4 (118) 2.86 0.004 S.chrysotrichum 1,2 62.3 (1) 10.0 ± 1.7 (54) M. aff. hispida 1 2 ± 0 (2) 2.0 ± 1.5 (45) 0.310 0.756 C. curassavica 1 157.1 (1) 17.34 ± 5.0 (49) Chamizo negro1 6.3 (1) 15.9 ± 2.8 (40) A. karwinskii 2 157.1 (1) 116.8 ± 7.5 (263) Lippia graveolens 2 157.1 (1) 19.7 ± 5.4 (391) B. veronicifolia 2 265.5 (1) 118.6 ± 11 (453) 1 Medidas de las plantas buscadas por vagabundeo 2 Medidas de las plantas muestreadas con el método por área en 12 parcelas de 30 x 20 m 3 Especies conocidas como potenciales hospederos por los habitantes del lugar

De acuerdo con la teoría coevolutiva propuesta por Ehrlich y Raven (1964), los nuevos hospederos del gusano rojo de maguey deberían ser especies taxonómicamente cercanas (género o familia) al hospedero habitual; sin embargo, los resultados indican que los hospederos encontrados en Monjas, Oax., no pertenecen al mismo género, familia e incluso orden que el hospedero ancestral (Cuadro 4). Para entender los procesos de adaptación hacia nuevos hospederos es necesario conocer, además de la filogenia, el papel de los metabolitos secundarios entre las relaciones planta-insecto así como las defensas mecánicas de la planta. La comparación de los metabolitos secundarios reportados para los nuevos hospederos del gusano rojo de maguey mostró que la mayoría de estas plantas comparten la síntesis de terpenos.

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Por el lado de las defensas físicas, los tricomas foliares están presentes en todos los nuevos hospederos, excepto en A. karwinskii.

Cuadro 3. Medidas (± e.e.) de A. salmiana infestados y no infestados por el gusano rojo de maguey en San Martín, Zacatecas. Medida Infestada No infestada t P Método por área (N=588) Altura (cm) 41.7 ± 1.3 41.4±1.4 0.457 0.647 Cobertura (dm2) 32.8 ±1.4 31.1±1.2 0.784 0.433 Muestreo dirigido (N=81) Altura (cm) 43.3 ± 1.5 56.1 ± 1.0 2.784 0.005 Cobertura (dm2) 61.7 ± 6.9 100.5 ± 4.4 1.341 0.179 Área basal (cm2) 296.2 ± 27.7 649.4 ± 36.1 1.586 0.113

Cuadro 4. Clasificación de hospederos no agaváceos del gusano rojo de maguey. La clasificación se basó en Singh (2004). Especie Familia Orden W. urens Hydrophyllaceae Solanales C. ciliatoglandulifer Euphorbiaceae Malpighiales S. chrysotrichum Solanaceae Solanales M. aff. hispida Loasaceae Cornales C. curassavica Boraginaceae Solanales L. graveolens Verbenaceae Solanales B. veronicifolia Asteraceae Asterales “Chamizo negro” n.d. n.d.

Discusión y Conclusiones A lo largo de los años, el gusano rojo de maguey ha sido considerado una especie especialista del género Agave, sin embargo en este trabajo se confirma la presencia de nueve nuevos hospederos de este insecto en el municipio de Monjas, Oax., donde la disponibilidad de su hospedero principal (A. salmiana) es nula. En contraste, en San Martín, Zac., C. redtenbacheri no utiliza hospederos alternativos. A. salmiana, presuntamente el hospedero ancestral del gusano rojo de maguey, fue registrado para el estado de Oaxaca como una especie abundante en la primera mitad del siglo pasado, de la cual se extraían las larvas de este insecto (Ancona, 1931). Hoy en día la presencia de A. salmiana en Monjas, Oax., es prácticamente nula debido principalmente al cambio en uso de suelo hacia tierras de cultivo y al desplazo del agave pulquero silvestre por plantaciones de agave mezcalero (A. angustifolia), por ser el distrito de Miahuatlán una importante región mezcalera del estado de Oaxaca (Chagoya, 2004). Se podría pensar que al escasear A. salmiana el gusano rojo de maguey atacaría especies del mismo género o familia de su hospedero ancestral, tal como lo predice la teoría coevolutiva propuesta por Ehrlich y Raven (1964). Este hecho se corrobora al reportarse el gusano rojo de maguey como plaga de diversos agaves, entre ellos A. angustifolia. Sin embargo, a pesar de que A. angustifolia representa el 60% del inventario magueyero en el distrito de Miahuatlán (Chagoya, 2004), los pobladores no lo reconocen como hospedero del gusano rojo de maguey. Lo

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anterior seguramente se debe al uso de insecticida en los cultivos. Esta teoría se fortalece con el hecho de no haber encontrado individuos cultivados de A. tequilana infestados por el gusano rojo. Como una posible explicación hacia el cambio de hospederos se sugiere una búsqueda hacia nuevas plantas que compartan características bioquímicas y físicas semejantes. Los nuevos hospederos comparten principalmente la síntesis de terpenos. Estos elementos le confieren a la planta una gran resistencia al ataque de especies fitófagas superficiales, sin embargo podría actuar como atrayente para la alimentación y oviposición para el gusano rojo de maguey. De la misma manera, los mecanismos de defensa protegen a la planta de diversos factores ambientales, pero principalmente del ataque de herbívoros; para los insectos fitófagos superficiales, la presencia de tricomas puede ser un impedimento en el consumo de dicha planta, pero en el caso de un insecto endófago como el gusano rojo de maguey las defensas físicas de la planta le ofrecen un sitio libre de competencia, procurándose para sí plantas hospederas que tienen un desempeño óptimo. De acuerdo con los resultados, el gusano rojo de maguey es capaz de distinguir y discernir a sus hospederos intraespecífica e interespecificamente.

Literatura Citada Ancona, H. 1931. Los chilocuiles o gusanitos de la sal de Oaxaca. Anales del Instituto de Biología 6:134-140 Chagoya, V.M. 2004. Diagnóstico para la cadena productiva del sistema producto maguey- mezcal para el estado de Oaxaca. C.O.M.M.A.C., Oaxaca, México. 215 pp. Ehrlich, P. y P. Raven. 1964. Butterflies and plants: a study in coevolution. Evolution 18(4)586- 608. INEGI, Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Información. 1997. División territorial del estado de Oaxaca, México. MacGregor, R. y O. Gutiérrez. 1983. Guía de Insectos Nocivos para la Agricultura en México. Instituto de Biología, UNAM. México. 166 pp. Nolasco, A., E. Jiménez y A. Camacho. 2002. Introducción de la pupación y colonización del gusano rojo de maguey Comadia redtenbacheri H. (Lepidoptera: Cossidae). Entomología Mexicana 1:125-130. Ramírez, L. 1931. Contribución para el conocimiento de los agaves en México. Anales del Instituto de Biología 6:91-95. Sánchez, C. 1989. Principales enfermedades que afectan a Agave. angustifolia Haw. y A. americana L. en el Distrito de Tlacolula, Oaxaca. Tesis profesional. Escuela Nacional de Estudios Profesionales Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México. Los Reyes Iztacala, México. Singh, G. 2004. Plant systematics: an integrated approach. Science publishers. Nueva Hampshire. 561 pp.

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ALGUNOS ASPECTOS PRELIMINARES SOBRE LA BIOLOGÍA DE Leptinotarsa lacerata STÅL, 1858 (COLEOPTERA: CHRYSOMELIDAE: CHRYSOMELINAE).

Some preliminary aspects of the biology of Leptinotarsa lacerata Stål (Coleoptera: Chrysomelidae: Chrysomelinae).

M. Pineda Uriostegui y Armando Burgos Solorio. Laboratorio de Parasitología Vegetal, Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Morelos. Cuernavaca, Morelos. C.P. 62209. [email protected] y Paseo de la Superación M 7 L 111 C. 40, Fracc. Paseos de Chalco, Estado de México, México. C.P 56600. [email protected]

Palabras Clave: Leptinotarsa lacerata, ciclo de vida

Introducción El género Leptinotarsa proviene de la palabra griega y significa “uno”. Este género esta integrado por 41 especies y es endémico del continente Americano excepto la especie Leptinotarsa decemlineata, la cual fue introducida a Europa y Asia. Del total de las especies 32 se encuentran en México, es decir el 78 %. Para el estado de Morelos el género está integrado por 16 especies y una morfoespecie, una de las cuales es Leptinotarsa lacerata Stål (Jacques, 1987; Burgos, 1997; Anaya y Burgos, 1990 y 2004; Pineda, 2006). Del total de las especies que integran el género sólo 12.5 % se conoce el ciclo de vida, el resto de las especies se desconocen este proceso biológico, excepto para algunas especies como Leptinotarsa decemlineata, L. junca, L. cacica y L. signaticollis (Jacques, 1972 y 1987; Galindo, 1992; Quiroz, 1993). Lo anterior deriva a establecer retos que conlleven a formular algunas preguntas, a saber: ¿para qué conocer los ciclos de vida? Esta conjetura permite establecer líneas de investigación para el conocimiento de los ciclos de vida con el propósito de observar, describir, analizar e interpretar todos los eventos biológicos particulares y rasgos específicos de las especies, de tal manera que podemos generar información en la que se aborden aspectos básicos, los cuales sean retomados para emitir un diagnóstico que conlleven al establecimiento de un manejo y/o control sobre aquellas especies de importancia económica, así como la interpretación y función ecológica de tan importante recurso. Ante estas evidencia el presente estudio proporciona y aborda aspectos básicos sobre la ciclo de vida de Leptinotarsa lacerata al describir y dar cuenta sobre el comportamiento, fenología y las diferentes etapas de desarrollo de esta catarina, lo cual permita ubicar otros tipos de investigaciones encaminadas al conocimiento de este taxa.

Materiales y Método Este estudio se llevó a cabo en algunas localidades del municipio de Tlaquiltenango, localizado al sureste del estado de Morelos, ubicado entre los 18° latitud norte y los meridianos 99° 09’ longitud oeste e inmerso dentro de las provincias geológicas como la del Eje Neovolcánico Transversal, la del Sur de Puebla y la Provincia de la Sierra Madre del Sur que incluyen la subprovincia de la Sierra y Valles Guerrerenses. La localidad consta de una altitud que oscila entre los 800 m hasta los 1, 650 msnm (Anónimo, 1981). La entidad se caracteriza por

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tener dos periodos muy marcados, uno de lluvias y de estiaje. El tipo de vegetación que prospera en esta región es Selva Baja Caducifolia. El material proviene de las localidades de Tlaquiltenango, complementado con algunos datos localidades del municipio de Cuernavaca entre otras (Burgos, 1997; Burgos y Anaya (2004). La información y las observaciones comprenden un periodo de más de 10 años de colecta. Todo el material está resguardado en la colección entomológica (CEUM), del laboratorio de Parasitología Vegetal del Centro de Investigaciones Biológicas de la UAEM.

Resultados A lo largo de aproximadamente diez años de observaciones y de toma de datos se pudieron determinar una serie de observaciones relacionadas con el ciclo de vida de L. lacerata en la que ven involucrados procesos entre los que destacan la emergencia, precortejo, cortejo, cópula, oviposición y los diferentes estado de desarrollo; asimismo se marcan los tiempos de cada uno de los acontecimiento del ciclo de vida de esta catarina y que a continuación se describen (Cuadro 1). Emergencia. En un principio los adultos después de haber invernado y emergido del suelo, estos escarabajos son torpes y débiles, se desplazan y van directamente a la planta hospedera, la cual van trepando hasta posarse sobre los tallos de la planta. Las formas adulta tenerales son de colores vivos y lustrosos, con movimientos torpes y poco activos. Por lo general se posan sobre la planta con el propósito de endurecer la cutícula por la acción del sol. Este evento es frecuente es observado en los meses de mayo y principios de junio. Cortejo y Precopula. Este evento biológico reproductivo que consiste en una serie de pasos ligados con el comportamiento de la pareja, relacionados a la planta hospedera. Este proceso consiste en el que el macho va en busca de la hembra, localizada por lo general sobre la planta hospedera; éste trepa sobre el dorso de la misma, acto seguido el macho la estimula frotando con sus patas anteriores a los élitros de la hembra; posteriormente la monta y acerca el pene en el extremo posterior de la hembra e introduce el mismo llevándose a cabo la cópula. Acto seguido, el macho inmóvil, sostiene e inmoviliza a la hembra con sus extremidades anteriores durante este proceso. Por su parte la hembra se alimenta durante toda la cópula, la cual tiene una duración de aproximadamente 45 minutos a una hora. Un dato adicional es que la copula es observada con frecuencia a partir de las 16 a 17 hrs y es más frecuente que el acto copulatorio de ambos sexos se lleve a cabo en los primeros días después de haber emergido del suelo, es decir en el mes de mayo y se prolonga hasta el mes de septiembre siendo más frecuente en los meses de Junio y Julio. Selección en los sitios de oviposicición. Después de dos días de realizada la cópula, la hembra ahora grávida, antes de ovipositar seleccionan la hoja y realizan un recorrido de inspección, por toda su superficie, en particular en el envés de las hojas tiernas de la ramas del arbusto; las patas y las antenas juegan un papel importante en selección y el sitio de oviposición, por lo general la hembra escoge un sitio libre de pubescencia de la hoja; acto seguido la hembra oviposita y lo hacen durante dos o tres ocasiones y excepcionalmente cinco días. Oviposición. La hembra vierte sobre la hoja una sustancia viscosa, transparente secretada de su parte posterior y la dispersa con las patas posteriores tratando de abarcar toda la parte en donde va a depositar la masa de aproximadamente  42 huevos por puesta; por lo regular este proceso lo realiza por la mañana antes del mediodía o en el atardece a partir de las cinco de la

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tarde en un intervalo de dos minutos por huevo. Este proceso se registró a partir de la segunda semana de junio-agosto y escasamente hasta finales de septiembre. Huevos. Los huevos son depositados en el envés de las hojas terminales, en masas con un promedio de 40-60 huevos; los cuales son ovales, de color amarillo brillante y se tornan anaranjados hasta café claro, permitiendo observar una coloración grisácea cuando eclosionan; presentan una longitud de promedio de 0.30 mm y 0.18 mm de ancho; su periodo de incubación es de 12 a 15 días dependiendo las condiciones climáticas a una temperatura aproximada entre 28 a 30 ºC. Larvas. Leptinotarsa lacerata atraviesa por cuatro instares; las larvas son cifosimáticas con la región dorsal fuertemente convexa características de esta subfamilia. El tamaño es variable pero la larva desarrollada pueda alcanzar una talla de 15 mm de longitud en el cuarto instar. El periodo de tiempos instares varia pero por lo general el desarrollo larvario es de 4 ± 5 días; contabilizando un total de 16 días en total para el desarrollo de la larva, acto seguido la larva de cuarto instar se hace menos activa y deja de alimentarse; en la mayoría de las veces se observó que se dejaban caer al suelo y se entierraban listas para pupar. Estas etapas de desarrollo se pueden observar en los meses de Junio a septiembre. Pupas. Poco tiempo después de enterrada la catarina, forma un capullo en aparente inmovilidad sin embargo hay un verdadero cambio fisiológico y morfológico hasta transformase en un adulto. La forma de esta catarina es exarata, alargada y robusta; con una longitud de ± 18 mm, de color es blanco-hialino con tonalidades oscuras, terguitos bien delimitados. Este estado de desarrollo tiene un lapso de tiempo entre 14 y 16 días. Este estado de desarrollo es frecuentemente de ser observado en el mes de julio a octubre. Adultos. Los adultos tenerales de la siguiente generación, al emerger suben a la planta lentamente y de manera torpe, quedan inmóviles en el tallo por un par de horas y después se alimentan de las hojas tiernas de la planta. Su cuerpo es blando y de un color opaco, que poco a poco se endurece al exponerse al sol. Esta especie heliotrópica recorre la planta durante cinco días aproximadamente, al cabo de este tiempo las hembras están sexualmente activas. Esta catarina es considerada bivoltina, es decir presenta dos o tres generaciones al año.

Cuadro 1. Esquema representativo de los diferentes estado de desarrollo de Leptinotarsa lacerata en el municipio de Tlaquiltenango, Morelos. Procesos y estado de desarrollo Tiempo Duración en días Emergencia Mayo y junio  4 a 6 Cortejo y Precopula Mayo a septiembre  2 a 3 Selección en los sitios de oviposición Mayo a junio  4 a 6 Oviposición junio-agosto hasta septiembre  4 a 5 Huevos Junio a septiembre  4 a 5 Larvas Junio a septiembre  16 a 18 Pupas Junio a octubre  14 a 16 Adultos tenerales Octubre a noviembre  3 a 4 Ciclo de vida total  40 y 45

Agradecimientos Al Biol. Juan Carlos Sandoval de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Facultad de Ciencias Biológicas, por sus comentarios y sugerencia al escrito. Este documento forma parte de

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las actividades del Cuerpo Académico de Entomología y Fitopatología de la DES de Ciencias Naturales de la Universidad Autónoma del Estado de Morelos.

Literatura Citada Anaya, R. S., y Burgos S. A. l990. El género Leptinotarsa Stål. (Coleoptera: Chrysomelidae), en el estado de Morelos, su diversidad, distribución y algunas consideraciones sobre sus hábitos alimenticios. Boletín Sociedad Mexicana de Entomología; No.5 9-17 pp. Anónimo, 1981. Síntesis Geográfica del Estado de Morelos. Secretaria de Programación y Presupuesto. Burgos S. A. 1997. Crisomélinos (Coleoptera: Chrysomelidae: Chrysomelinae) del estado de Morelos, México. Tesis Maestría, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Autónoma de México 136 p Burgos-Solorio, A y S. Anaya-Rosales 2004. Los Crisomelinos (Coleoptera: Chrysomelidae: Chrysomelinae) del Estado de Morelos. Acta Zoológica Mexicana (n.s) 20(3): 39-66. Burgos, S. A. y Pineda, U. J. M. 2008. Some aspects of the preliminary biology of Leptinotarsa lacerata Stål (Coleoptera: Chrysomelidae: Chrysomelinae). XXIII International Congress of Entomology ICE, 2008, Durban, Sudafrica Jacques, Jr. R. L. 1972. Taxonomic Revision of the genus Leptinotarsa (Coleoptera: Chrysomelidae) of North America. Thesis Ph. D. Michigan University. USA. 180 p. Jacques, Jr. R. L. 1987. The Potato Beetle. The genus Leptinotarsa in North America (Coleoptera: Chrysomelidae) Flora & Fauna Handbook, 3: 1-143 p. Galindo F., P. 1992. Artropofauna asociada a tres especies de Solanum y ciclo de vida de Leptinotarsa decemlineata (Say) y L. signaticollis Stål. Tesis licenciatura Escuela de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Morelos 147 p. Pineda, U. J. M. 2006. "Algunos aspectos biológicos de los crisomelínos y cassidinos (Coleoptera: Chrysomelinae) del Municipio Tlaquiltenango Morelos" Tesis de Licenciatura. Laboratorio de Parasitología Vegetal CIB/Facultad de Ciencias Biológicas Universidad Autónoma del Estado de Morelos Octubre, 2006. Quiroz, R. L. 1993. Ciclo de vida de Leptinotarsa cacica Stål 1958 (Coleoptera: Chrysomelidae) en Xalapa, Veracruz, México. Boletín de la Sociedad Mexicana de Entomología 14: 30- 38.

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CONEXIÓN CLIMÁTICA DEL FENOMENO DE “EL NIÑO”CON LA PLAGA DE LA LANGOSTA CENTROAMERICANA (Schistocerca piceifrons piceifrons, WALKER) LOCALIZADA EN EL ESTADO DE YUCATÁN Y LA HUASTECA POTOSINA.

Connecting the climatic phenomenon of the “Niño” with the plague langosta Centroamericana (Schistocerca piceifrons piceifrons, Walker) located in the state of Yucatan and the Huasteca Potosina.

Carlos Contreras-Servín, Coordinación de Ciencias Sociales y Humanidades. Universidad Autónoma de San Luis Potosí, S.L.P. México. [email protected]

Palabras Clave: Plaga de langosta, “Niño”, clima, Yucatán, Huasteca Potosina

Introducción Existen diferentes especies de langosta, pero la que se hace referencia en la presente investigación, pertenece a la especie centroamericana (Schistocerca piceifrons piceifrons), esta especie de langosta se localiza a lo largo de la llanura del Golfo de México, desde Yucatán hasta la región de la Huasteca en el sur de Tamaulipas (OIRSA 1991), ver figura uno. Por otra parte la plaga de langosta, se encuentran asociadas a procesos de deforestación como consecuencia de abrir nuevas tierras al cultivo y la ganadería. En México se tienen noticias de la langosta desde la época prehispánica considerándosele como una de las causas de la declinación de culturas tan notables como la Maya-Quiche en la península de Yucatán y la Tolteca en el denominado Valle del Anahuac. En el libro sagrado de los Quiches, el Popol-Vu, está narrado que las migraciones de algunos pueblos eran provocados por el hambre originada por las pérdidas agrícolas que les ocasionaba la langosta. Para la Colonia, las noticias escritas con que se cuentan, datan del siglo XVII, época de la primera invasión reportada sobre todo en los territorios que ocupan actualmente la península de Yucatán, Tabasco, Campeche, Chiapas, Oaxaca y Veracruz (Márquez, 1963). Desde el punto de vista climatológico, es importante señalar que muchos reportes de aparición de plagas de langostas coinciden con períodos de estacionalidad de lluvias o bien períodos secos (Cornford, 1996 y Mabbett, 1994, citados por Retana, 2000), autores que indican la formación de mangas coinciden con el final de una sequía. Recientemente se ha querido explicar la presencia de langosta con las condiciones climatológicas específicas y particularmente con el fenómeno de “El Niño”; ya que en teoría, un aumento de la temperatura ambiental, puede acelerar no solo el tiempo de eclosión de los huevos en la tierra, sino los demás procesos de cambio de estado de las langostas. Con base en las anteriores consideraciones la presente investigación tiene como objetivo central, demostrar la relación histórica que ha existe entre el fenómeno de “El Niño” y la plaga de langosta en Yucatán y la Huasteca Potosina, desde el siglo XVIII hasta el presente, se escogieron ambos lugares por ser los extremos de la llanura costera del Golfo de México, principal área de presencia de gregarización de la langosta.

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Materiales y Método La cercanía de la geografía con la historia y con las ciencias exactas sugiere otras técnicas, especialmente las que tienen por objeto valorar la información que se tiene de un acontecimiento físico, asociado a la variabilidad y el cambio climático, como es el caso del fenómeno de“El Niño”. Por otra parte, la ecogeografía debe estar dispuesta a ampliar su entrenamiento en el manejo de archivos para acceder a otras fuentes que van desde los paisajes mismos, pasando por los datos físicos y químicos, por el funcionamiento de organismos biológicos, por los datos generados por instrumentos de las ciencias exactas hasta los discursos culturales y la acción cotidiana de las personas como dato para su trabajo. A partir de estas consideraciones metodológicas, no se debe olvidar que las teorías ambientales en cualquier época, se basan usualmente sobre suposiciones sobre espacio, tiempo y naturaleza del cambio. Para comprender mejor estas consideraciones metodológicas, el estudio de la presencia de la plaga de langosta en Yucatán y la Huasteca Potosina, se hace a partir de establecer tres cortes en el tiempo: la primera época, se basa en fuentes bibliográficas y del Archivo General de la Nación, con esto fue posible conocer la presencia de langosta en el siglo XVIII y los primeros años del siglo XIX; en segundo ciclo, comprende desde 1870 a 1950, en dicho periodo, se tiene un mejor registro sobre las noticias hemerográficas de mangas de langosta y su analogía con el fenómeno de “El Niño”; por último, para comprender con mayor exactitud la relación clima- plaga de langosta, se hace referencia al periodo 1951-2007 con los registros meteorológicos y las fuentes de archivo, bibliográficas y hemerográficas existentes. Para determinar los eventos de “El Niño”, el periodo que comprende los siglos XVIII y XIX, se basa en los trabajos de archivo de Díaz, 1992 y Florescano, 1995. El Periodo de 1900 a 2007, se basa en información oficial del Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología (SENAMHI) del Perú y el Centro de Preedición Climática de los Estados Unidos (CPU). Las tres épocas que abarca el estudio, en la medida de lo posible, se trató de relacionar el desarrollo de mangas de langosta, con la intensidad del fenómeno de “El Niño”.

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Resultados Los datos relacionados con noticias de sequía y mangas de langosta permiten decir que los elementos meteorológicos que más inciden en la distribución, tasa de crecimiento, reproducción, migración y adaptación de la langosta y chapulines son: la temperatura, humedad relativa del aire, la precipitación, el brillo y la radiación solar Retana (2000 y 2003), estos factores del clima se elevan o cambian durante los eventos “Niño”; por ejemplo, operan principalmente en dos formas sobre el comportamiento de las mangas de langosta con relación a su migración: el aumentó de temperatura actúa como un estimulador de la excitabilidad de la manga ya que al contacto con la superficie caliente del suelo, se produce un estímulo suplementario que hace aumentar la tensión nerviosa del grupo y que continúa alimentándose por la mutua excitación de los individuos. Por otro lado, la precipitación es uno de los elementos más influyentes en la determinación de las temporadas de cópula y oviposición. Se requiere cierto nivel de humedad en el suelo para asegurar la eclosión de los huevos y luego satisfacer las necesidades hídricas de las ninfas (Rainey, 1963) circustancias que se van agravar durante los eventos “Niño”, todos estos factores finalmente posibilitan ambientes propicios para la reproducción de la langosta y la posterior conformación de mangas. Como se menciono al principio en la propuesta metodológica, para correlacionar la aparición histórica de las plagas de langosta en Yucatán y la Huasteca Potosina, durante el proceso de investigación, se realizaron por separado una recopilación-cronológica de las noticias relacionadas con sequía y mangas de langosta, posteriormente, a partir de tres diferentes épocas de conformidad con la precisión de las fuentes consultadas (archivo, bibliográficas y hemerográficas), se integraron los registros y datos de los eventos de “Niño”, con la finalidad de demostrar la relación de dicho fenómeno y la aparición de mangas de langosta, como se resume en el cuadro uno:

Cuadro 1. Relación de la plaga de langosta en Yucatán y la Huasteca Potosina con el fenómeno de “El Niño” Año Evento y Región Intensidad o Duración de "El Niño" 1769 Sequía y plaga de langosta (Yucatán) “Niño Moderado” 1772 Huracán, plaga (langosta), carestía, epidemias (Yucatán) “Niño moderado” (Florescano) 1773-1774 Plaga de langosta, sequía en Yucatán. Consulta del “Niño moderado” en 1773 corregidor de Villa de Valles sobre que hacer con la plaga de (Florescano) langosta (Huasteca Potosina) 1782 Cantidad considerable de plaga de langosta (Yucatán) “Niño muy fuerte” (Florescano) 1802 Perdida de cultivos y propagación de la langosta en Yucatán “Niño moderado a fuerte” (Florescano) 1875 Plaga de langosta en Yucatán “Niño moderado a fuerte” (Diaz) 1884-1885 Partido de Valles, escasearon las lluvias y hubo plaga de “Niño moderado” (Florescano) langosta (Huasteca Potosina) 1906 Plaga de langosta (Yucatán) “Niño” (SENAMHI) 1940-1941 Escasez de maíz y fríjol, presencia de langosta en el “Niño” (SENAMHI territorio yucateco 1952 La plaga de langosta afecto los municipios de: Valles, El “Niño de mayo 1951-febrero de Naranjo, Cd. del Maíz y Ocampo (Huasteca Potosina) 1952 (CPU) 1952-1955 Se combatió a la langosta en Yucatán “Niño” de marzo a noviembe de 1953 (CPU)

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1958-1961 Denuncias procedentes de municipios de Mérida, Progreso, “Niño” de abril de 1957 a junio Motul, Chicxulub, Tekal e Izamal (Yucatán) 1958 (CPU) 1963-1964 La plaga de langosta ataca los cultivos de los municipios “Niño” de junio de 1963 a febrero más afectados fueron: Tamuín, Valles, Ébano, San Vicente, de 1964 (CPU) Tamasopo, Tampamolón, Tanquián, Tamazunchale.(Huasteca Potosina) 1991 Alrededor de 3 mil hectáreas de pastizal han sido afectados, “Niño” de Marzo 1991 a Julio de la plaga de langosta (Huasteca Potosina) 1992 (CPU) 1997-1998 La humedad de la tierra a causa de las escasas lluvias y el “Niño”de Abril de 1997 a abril de calor ha favorecido para que la plagas de langosta haya 1998 (CPU) brotado, se ven afectados Tampamolón, Tanquián, San Vicente (Huasteca Potosina) 2002 -2003 Sanidad Vegetal dice que hay 19 mil hectáreas infestadas de “Niño” a partir de mayo de 2002 a chapulín y langosta en la Huasteca Potosina marzo de 2003 (CPU) 2006 2007 Una plaga de langosta amenaza alrededor de 500 mil “Niño” a partir de agosto de 2006 hectáreas de Yucatán, principalmente en el oriente de la a enero de 2007 (CPU) entidad Fuentes: Archivo General de la Nación (AGN), Márquez, A., Meade, Periódicos locales de San Luis Potosí: El Sol de San Luis, El Heraldo, El Momento, Florescano y Swan, SENAMHI ,(CPU)

Discusión y Conclusiones A pesar de que la información obtenida de los archivos, bibliotecas y hemerotecas es de diferentes tipo y que presenta referencias fragmentadas y dispersas sobre el tema de la presencia recurrente de la plaga de langosta en Yucatán y la Huasteca Potosina. Por otra parte, como registros, también arrojan diferente perspectivas sobre las escalas de tiempo y de precisión, sobre todo cuando se realiza la reconstrucción histórica de la duración de una sequía, el fenómeno de “El Niño” y la mayor o menor presencia de las plagas de langosta. No obstante lo anterior, los resultados obtenidos en el presente estudio sobre el fenómeno de “El Niño”y su impacto en Yucatán y la Huasteca Potosina, permiten confirmar la teoría de que la presencia cada vez más recurrente y grave de la plaga de langosta, también conciernen directamente con las modificaciones de las condiciones climáticas locales, descubriéndose que si existe una relación entre sequía y presencia de langosta. Sin embargo, esta analogía, no es exacta debido a que el “El Niño”, no tiene una duración anual, ni mes de inicio en particular; por lo tanto, no nos permite realizar una correlación perfecta. Sin embargo, al correlacionar estos tres acontecimientos, existen coincidencias evidentes en las fechas en que se presentan. No obstante, no siempre, ocurren los tres fenómenos simultáneamente; sin embargo, constituye una herramienta de suma importancia al momento de correlacionarla con eventos climáticos de carácter global como es el caso del fenómeno de “El Niño”. Por esa razón, en la medida que aparecen las primeras manifestaciones del fenómeno de “El Niño y la sequía, estas condiciones permiten el monitoreo y la alerta temprana sobre la probable formación de mangas de langosta.

Agradecimientos: A la Dra. Guadalupe Galindo, por permitirme la utilización de la base de datos del proyecto SAGARPA-CONACYT-2004-CO1-186/A-1 “Propuesta de una metodología para identificar zonas vulnerables a la sequía y a las plagas que afectan a las actividades agropecuarias

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en la huasteca potosina, apoyada en imágenes de satélite, sistemas de información geográfica, análisis multivariado y un modelo de simulación climática”

Literatura Citada Archivo General de la Nación. 1769, Correspondencia de Diversas Autoridades. Volumen 11, Expediente 13, Fojas: 124-131, 402-403 Archivo General de la Nación. 1774. Indiferente Virreinal. Caja 5027, Intendencias 5027 – 068, Fojas 4 Archivo General de la Nación. 1802. Indiferente Virreinal. Caja 6435, Consulado AGN. 6435– 019, Fojas 19 Archivo General de la Nación. 1779. Real Hacienda. Bienes de Comunidad, Volumen 7, Expediente 132, Fojas: 272-273 Archivo General de la Nación. 1772. Reales Cédulas Originales y Duplicados. Volumen 100, Expediente 56, Fojas: 1 Archivo General de la Nación. 1772. General de Parte. Volumen 48, Expediente 333, Fojas: 216 Diaz, Henry y Markgraf, Vera, 1992. El Niño. Historical and paleoclimatic aspects of the southern oscillation, New York, Cambridge University Press Florescano, Enrique y Susan Swan, 1995. Breve historia de la sequía en México. Xalapa, Universidad Veracruzana Márquez, A. 1963. La lucha contra la langosta en México. Edit. Fournier. México Meade, J. 1970. Historia de Valles OIRSA (Organismo Internacional Regional de Sanidad Agropecuaria). 1991. Reclasificación del complejo Schistocerca americana. División de Sanidad Vegetal. Boletín 32. Traducción de Evaristo Morales. Costa Rica. 22p. Quezada, S. (1995.) Epidemias, plagas y hambres en Yucatán, México (1520-1700). Revista Biomédica. Vol. 6/No. 4/Octubre-Diciembre: 238-242 Rainey, R. 1963. Meteorology and the migration of desert locusts. World Meteorology Organization. Technical note 54.Geneva, Switzerland. 115p RETANA J. (2000). RELACIÓN ENTRE ALGUNOS ASPECTOS CLIMATOLÓGICOS Y EL DESARROLLO DE LA LANGOSTA CENTROAMERICANA SCHISTOCERCA PICEIFRONS PICEIFRONS EN EL PACÍFICO NORTE DE COSTA RICA DURANTE LA FASE CÁLIDA DEL FENÓMENO EL NIÑO- OSCILACION SUR (ENOS). TOP. METEOR. OCEANOG., 7(2):73-87. RETANA, J. (2003). RELACIÓN ENTRE LA TEMPERATURA SUPERFICIAL DEL MAR (TSM) Y ANOMALÍAS DE TEMPERATURA DEL AIRE EN EL PACÍFICO NORTE DE COSTA RICA DURANTE ANOS ENOS COMO POSIBLE PREDICTOR DE POTENCIALIDAD DE PLAGA DE LANGOSTA. TOP. METEORO. OCEANOG. 10 (1) 31-35. Romero, J. Garcia, J. Cuevas, M. 2000. INSECTOS Familias de Importancia Económica. Colegio de Postgraduados y Universidad Autónoma del Estado de Morelos. 147 p.

Para establecer los eventos “Niño” en el periodo 1900-2007, se utilizo la información disponible en las paginas WEB del Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología (SENAMHI) del Perú y el Centro de Preedición Climática de los Estados Unidos (CPU).

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MICROBIOTA INTESTINAL DE LA TERMITA Incisitermes marginipennis LATREILLE (ISOPTERA:KALOTERMITIDAE).

Intestinal microbiota of termite Incisitermes marginipennis LATREILLE (Isoptera:Kalotermitidae)

M. M. Martínez-Pacheco2, R. E. del Río2, R. Salgado, Garciglia2, R. López Gómez2, A. Flores García2, M. E. Morales López2 y D. Raya González1. 1Facultad de Ingeniería en Tecnología de la Madera. 2Instituto de Investigaciones Químico Biológicas. Edificio B-3. Ciudad Universitaria. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Morelia, Mich. México C.P. 58060. Dirección electrónica: [email protected]

Palabras Clave: Incisitermes marginipennis, estrés alimenticio, microbiota intestinal

Introducción Los insectos barrenadores de madera seca son la plaga cosmopolita mas desbastadora de utensilios, patrimonio cultural y enceres para la construcción, cuya base de construcción es la madera seca. Un indicador del impacto económico que causan éstos insectos es el cálculo del daño a la madera causado por ésta plaga en la Región Metropolitana del Distrito Federal, para el año 1994 se alcanzó una pérdida en madera con valor de 28.5 millones de dólares y es una tendencia que persiste hoy en día (Wiseman y Eggleton, 1994). Los insectos barrenadores xilófagos son un grupo de varias especies denominados “polillas” entre los que destacan las termitas. De la familia Kalotermitidae, I. marginipenis es una termita primitiva ampliamente distribuida, cuyos alimentos principales son la celulosa y la hemicelulosa, que obtiene al construir túneles en la madera seca y con ello se disminuye la resistencia del material de construcción, deteriora el patrimonio cultural y de utensilios construidos con madera. En la madera seca forma colonias sin ninguna conexión con el suelo para tener una vida normal. Forma colonias sin ninguna conexión con el suelo para efectuar su ciclo de vida, eventualmente termitas aladas emergen al exterior para colonizar otra madera y formar una nueva colonia. La degradación de celulosa la hacen a través de una simbiosis con la microbiota intestinal compuesta por bacterias, hongos y donde los protozoarios son los organismos mutualistas de mayor importancia en el proceso de obtención de azúcares y otras moléculas asimilables. El contenido microbiano intestinal es un ambiente fisiológico que puede ser un blanco para sustancias antitermita de madera seca. Se ha observado que el extracto acuoso de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb tiene un efecto letal sobre la termita Incisitermes marginipennis y el nivel fisiológico afectado por los componentes del extracto se desconoce (Raya Gonzalez y Martínez Pacheco; En revisión). Por lo que el objetivo de este trabajo fue obtener una aproximación del comportamiento poblacional de la microbiota intestinal de la termita de madera seca I. marginipennis cuando está sujeta a un estrés alimenticio.

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Material y Método Organismos utilizados en este estudio. Las termitas de madera seca I. marginipennis fueron recolectadas de vigas de madera de pino infestadas y obtenidas en la región. La madera de duramen de la especie de Enterolobium cyclocarpum (Jacq). Griseb se obtuvo de un árbol talado recientemente en Tuzantla Mich. México (19°12´00´´ N, 100°34´00´´ O; 580 msnm). Obtención de la microbiota intestinal. Se formaron cuatro grupos cada uno con 25 termitas correspondientes a cada tratamiento. Por una semana se alimentaron en las siguientes condiciones; con y sin alimento (ayuno), extracto de parota y sales de boro. De cada tratamiento 25 termitas fueron sacrificadas, se les extrajo el intestino por punción y succión a través de la boca del insecto, se homogenizó en una gota de caldo nutritivo y se observó al microscopio, con un hematocitómetro se contaron los protozoarios. Posteriormente se procedió a obtener el consorcio intestinal por succión con aguja fina, resuspendiendo el contenido intestinal en 30 µL de solución salina al 0.9 % utilizando un asa bacteriológica calibrada de 0.001 mL, se descargó la asada en el centro de la placa de agar Mueller Hinton (AMH) y se sometió por cultivo en estría masiva en forma cruzada a la descarga. Se incubó por 24 a 48 h en condiciones anaerobias y/o aerobias, después se evaluó el crecimiento a las 24 h. Las colonias formadas se contaron con ayuda de una lámpara de escritorio y lupa, el resultado obtenido se multiplicó por 1000 y se reportó como unidades formadoras de colonias por mililitro (UFC/ mL). Ensayo de difusión en placa de agar. Para medir in vitro la actividad antimicrobiana del extracto acuoso de parota sobre la microbiota intestinal, la suspensión bacteriana obtenida de intestino de termita fue distribuida uniformemente en la placa de medio Mueller Hinton, se les colocó un disco de papel filtro impregnados con 10 L de extracto vegetal esterilizado por filtración y un control negativo con etanol, después se incubaron de 18 a 24 h a 37 ºC, después de este periodo se midió el halo de inhibición del crecimiento bacteriano. Obtención del extracto acuoso de E. cyclocarpum. 100 g de polvo de madera de duramen de parota se resuspendieron en 2 L de agua destilada y des-ionizada, se llevó hasta el punto de ebullición por 20 min. La infusión se filtró mediante una manta estéril, el residuo se volvió a extraer repitiendo la operación de cocción y filtrado. La suspensión final se concentró en un liofilizador. La cantidad de sólidos extraídos fue de 0.902 gr. Al extracto se le determinó la cantidad de equivalentes fenólicos totales en un espectrofotómetro y se obtuvieron 13.33 mg equivalentes fenólicos/mL y se tomó como una concentración relativa del 100%, cantidad con la que se trabajó en todas los ensayos. Miscelánea. La determinación de los equivalentes fenólicos totales se hizo por el método reportado por Swain y Hillis en 1995. Los metales Cadmio, Cobre, Niquel, Plomo y Zinc se determinaron por espectroscopía de absorción atómica. La variabilidad de los datos se determinó por ANOVA y la comparación de medias por la prueba de t-Student ( = 0.05) utilizando el paquete estadístico Statisitc 7.0.

Resultados A los protozoarios intestinales de termitas se les atribuye una función primordial en la degradación de celulosa y otros polímeros de carbohidratos. Estos simbiontes son organismos que difícilmente se pueden cultivar in vitro y de los cuales se tiene escasa información de las especies que habitan el intestino de la termita. Debido a su importancia en la simbiosis pueden ser utilizados como un indicador de daño causado por metabolitos vegetales en la búsqueda del

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efecto antitermita del extracto acuoso de parota. Se midió la población de protozoarios presentes en termitas alimentadas con extracto acuoso de parota (Ec), con sales de Boro y en ayuno (S/A), y se clasificaron arbitrariamente en protozoarios grandes, medianos y pequeños. Se observó que en la primera semana de alimentación con el extracto acuoso hubo una disminución en la cantidad de protozoarios de forma circular medianos y pequeños en relación a los controles negativo y postivo (Boro), mientras que la población de protozoarios grandes aumentó en las termitas alimentadas con extracto vegetal, sales de Boro y en ayuno en relación con el control negativo (Figura 1A). Este disturbio en la población de protozoarios puede causar una disminución de los carbohidratos disponibles para la alimentación de la termita y con ello causar la muerte. Para determinar el posible efecto del extracto vegetal sobre el crecimiento bacteriano, se propagó el consorcio microbiano intestinal en placas de agar nutritivo en condiciones aeróbicas y anaeróbicas. Se observó que integrantes del consorcio de bacterias aeróbicas facultativas y anaeróbicas estrictas de la termita fueron sensibles al extracto vegetal de la parota, algunas experimentaron un efecto bacteriostático y para otras fue letal (Figura 2, A y B). Por otra parte el extracto acuoso de parota ejerció un efecto letal contra Klebsiella pneumoniae (Figura 2C), mientras que Pseudomonas auriginosa, Proteus mirabilis, Staphylococcus aureus y S. epidermidis fueron sensibles al extracto y Proteus vulgaris y S. saprophyticus fueron insensibles. Algunas maderas resistentes al biodeterioro contienen cantidades apreciables de metales los cuales pueden tener un efecto antimicrobiano. Se determinó la calidad y cantidad de metales presentes en el extracto, se encontró que el extracto contiene Cd, Ni y Pb, por debajo de los límites de detección y Cu y Zn en cantidades menores de 0.05 ppm.

Discusión La dieta de las termitas es rica en celulosa, hemicelulosa, lignina y otros polímeros vegetales que son degradados hasta moléculas asimilables por microorganismos intestinales simbiontes. De la Familia Kalotermitidae, se conoce que Kalotermes flavicollis y Neotermes bosei poseen bacterias, hongos y protozoarios que degradan celulosa (Varma y col. 1994). De otro miembro de esta familia, la termita I. marginipennis y de su microbiota intestinal se tiene escasa información. Sin embargo, se infiere que la microbiota intestinal de la termita de madera seca es importante en la asimilación de carbono y nitrógeno necesaria para su supervivencia, por lo que la microbiota intestinal es potencialmente un blanco para compuestos antitermita y un factor importante en el control integral de esta plaga que causa un daño económico que sobrepasa el billón de dólares anuales en el mundo entero. El control de termitas de madera seca se ha efectuado protegiendo la madera con creosota, con sales metálicas, con boro o con derivados fenólicos sintéticos, los cuales causan daño al ambiente, al hombre y han seleccionado insectos resistentes. Una alternativa para desplazar los compuestos antitermita convencionales son los extractos vegetales. A este respecto, se observó que las termitas ingieren celulosa impregnada con un extracto acuoso de E. cyclocarpum y tiene un efecto letal contra I. marginipennis que fue dependiente de la concentración (Raya y Martínez Pacheco; En revisión). El nivel fisiológico en la termita que se afecta por la presencia de componentes moleculares del extracto se desconoce. Se determinó el posible efecto tóxico de estos metales a las concentraciones presentes en el extracto sobre las enterobacterias y no se observó efecto inhibitorio sobre el crecimiento bacteriano. Al momento se está en el proceso para conocer el género de los asilados bacterianos

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del intestino de la termita y midiendo otros parámetros fisiológicos para determinar que otra función es afectada por el extracto acuoso de E. cyclocarpum.

Conclusión El extracto acuoso de E. cyclocarpum afecta negativamente la dinámica de población de la microbiota intestinal de la termita de madera seca I. marginipennis a través de provocar un estrés con moléculas orgánicas presentes en el extracto vegetal. El efecto tóxico sobre las enterobacterias no es debido a los metales presentes en el extracto vegetal. No se descarta que componentes del extracto afecten otras funciones biológicas de la termita.

Agradecimientos Este trabajo fue financiado por la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (CIC-2008-MMP2.1) y por el Consejo Estatal de Ciencia y Tecnología del Estado de Michoacán de Ocampo. MMMP, RSG y RLG son del CA de Biotecnología de Plantas en vinculación con AFG, MEML y DRG.

Literatura Citada Raya González D., Martínez Pacheco M.M. (En revisión). Anti-termite activity from Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb aqueous extract. Swain T, Hillis W E. 1959. The phenolic constituents of Prunus domestica I. The quantitative analysis of phenolic constituents. J. Sci. Food Agric. 10:6368-6376. Varma, A., B.K. Kolli, J.Paul, S. Saxena, Koning, H. 1994. Lignocellulose degradation by microorganisms from termite hills and termite guts: A survey on the present state of art. FEMS Microbio. Rev. 15: 9-28. Wiseman S, Eggleton P. 1994. The Termitidae Marked. Agrow Report DS 88. PJB Publications, Richmond, Surrey, UK.

35 Grandes Medianas Chicas 30 25 20 15 10 5 0 E c S/A Boro Agua Fig 1. Efecto in vivo del extracto de E. cycocarpum sobre los protozoarios intestinales de I. marginipenis. A termitas alimentadas por una semana con extracto vegetal (Ec), con sales de Boro (control positivo), en ayuno (S/A) y al control negativo, se les extrajo el intestino y se contabilizó la presencia de protozoarios.

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Cuadro 1. Estudio bacterioscópico de los microorganismos aislados de intestino de la termita I. marginipennis. AISLADO MICROBIANO INTESTINAL TINCION DE GRAM MORFOLOGIA MLEMBIM I(a) Negativo Bacilo MLEMBIM I (d) Positivo Bacilo MLSIM II (b) Positivo Cocobacilo MLMHIM III (c) Positivo Cocobacilo MLMHIM I (a) Positivo Bacilo MLMHIM III 1 Positivo Bacilo MLMHIM III 3 Positivo Levadura MLMHIM III 4 Negativo Bacilo

35

30

25

20

15

10

5

0 Diámetro Diámetro de la inhibición zona de (mm)

Bacterias

Fig. 2. Efecto del extracto de E. cycocarpum sobre el crecimiento bacteriano. A) Crecimiento aeróbico de las microbiota intestinal de la termita. B) Crecimiento anaeróbico de la microbiota intestinal de termita. C) Crecimiento de aislados enterobacterianos

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OBSERVACIONES SOBRE EL COMPORTAMIENTO REPRODUCTIVO DE STAGMOMANTIS SP. (MANTODEA: MANTIDAE) EN CONDICIONES DE INVERNADERO.

Observations on Reproductive Behavior of Stagmomantis sp. (Mantodea: Mantidae) In Greenhouse Conditions.

Luis Vargas Rojas, Alejandro Rodríguez Ortega, Alejandro Ventura Maza, Aarón Martínez Menchaca. Universidad Politécnica de Francisco I. Madero. Carretera Tepatepec-San Juan Tepa. Km 2. Francisco I. Madero, Hidalgo.

Palabras Clave: Stagmomantis sp, Behavior, México

Introducción El canibalismo es el acto de alimentarse de miembros de la misma especie, lo cual es un comportamiento común en algunas especies depredadoras. Según la literatura existe muchos factores que pueden impulsar esta conducta, de los cuales entre los más documentados se encuentran el hambre y las diferencias individuales de conducta. Las diferencias individuales o la colectividad de individuos que poseen un conjunto de caracteres distintivos y transmisibles por generación pueden determinar la permanencia de la especie en el ecosistema lo que Darwin llamó selección natural. Los insectos del orden Mantodea son conocidos como depredadores feroces de otros insectos, además que el canibalismo o la depredación de la hembra hacia el macho en el momento de la cópula, ha atraído la atención de estudiosos. Aunque este último comportamiento ya se encuentra documentado, aún se encuentran diferentes opiniones acerca de las causas dominantes. Tal vez no ocurra de manera generalizada (Eaton, et al., 2007). Las especies de mántidos, se agrupan en el Orden Mantodea. Y es precisamente su carácter cosmopolita lo que hace que existan aproximadamente 2000 especies de estos insectos (Maynard, 2003), clasificados dentro de ocho familias, Metalycidae, Chaeteessidae, Mantoididae, Amorphoscelidae, Hynenopodidae, Eremiaphilidae, Empusidae y Mantidae (Prete, 2004). La familia Mantidae, es la más grande e incluye la mayoría de las especies, desde las formas más comunes hasta las más gráciles y filiformes (Tomasinelli y Salemi, 2006), teniendo el 80% de las especies de mántidos en 361 géneros (Prete, 2004) entre los que se encuentra Estagmomantis. Este es uno de los géneros más extensamente distribuidos en America (Academy of Natural Sciences, 1935). Todas la especies de mántidos se distinguen por su protórax elongado y las patas delanteras modificadas para cazar, cabeza triangular, ojos compuestos y largos, aparato bucal mandíbulado, antenas largas y delgadas, dos pares de alas, el primer par son alas tegminadas protegiendo al segundo par de alas membranosas, su metamorfosis es paurometabola (Powell y Hogue, 1981; Hadlington y Johnston, 1998; Eaton, et al., 2007). Las especies del genero Stagmomantis, (figura 1) pueden ser de color verde, amarillo o café. Las alas del macho se extienden más allá del extremo del abdomen, las de la hembra, son cortas y no lo cubren completamente (Powell y Hogue, 1981). Ejemplares con estas características se observan en la región del valle del Mezquital, Hidalgo, y se han hecho colectas

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de esa especie en los municipios de Tepatepec, Mixquiahuala y Progreso (Powell y Hogue, 1981; Hadlington y Johnston, 1998; Eaton, et al., 2007).

Fig. 1.- Hembra de Stagmomantis sp. (Mantidae) colectada en el Valle de Mezquital, Hidalgo

El comportamiento sexual de esta especie aún es un misterio y es una de las características que más fascinación genera, lo cual posiblemente no esté generalizado (Eaton, et al., 2007; Soberon, 2003). Este trabajo se planeó con el principal objetivo de conocer, si la alimentación de la hembra es una causa dominante por las que ocurre el canibalismo en una especie colectada en el Valle del Mezquital.

Materiales y Método El trabajo se realizó en el valle de mezquital (20° 15’ 20’’ N, 99° 00’ 10” W, 1980 msnm), Hidalgo, México, durante la segunda mitad del 2008. Es importante recalcar que esta zona es de producción de granos (maíz) de forma convencional y, debido a la aplicación de altas cantidades de insecticida y otro factores de tipo climático, muchos de las especies benéficas han bajado su población y el de la mantis no es la excepción. Por esto, aunque la especie de Stagmomantis es una especie nativa de la región, fue complicado encontrar mayor número de especímenes. Sin embargo, se lograron colectar de 15 ejemplares en el estado de ninfa, no obstante en cautiverio murieron seis, por lo que se lograron tener en estado adulto a cinco hembras y cuatro machos, las cuales fueron alimentadas con insectos (dípteros, lepidópteros y orthopteros). Cada mantis se desarrolló en un recipiente que asemejaba su hábitat (recipiente de plástico adaptado como alojamiento con suelo, ramas e insectos), a la cual se cubrió con una malla de tela sujetada con una liga para evitar que escaparan. Los encuentros entre hembras y machos se realizaron entre las 16 y las 18 horas del día, en diferentes fechas. Los insectos se colocaban en un hábitat simulado sobre una mesa, lo cual permitió la observación del comportamiento de la pareja de insectos. El tiempo de observación fue variado, los cuales algunos fueron desde dos horas hasta más de 24 horas. Con las cinco hembras y los cuatros machos se efectuaron seis encuentros, de los cuales tres se realizaron entre machos y hembras poco alimentadas y tres fueron entre machos y hembras bien alimentadas. Tres de las hembras se alimentaron abundantemente antes del apareamiento (bien alimentadas) y dos con una semana después de su última comida (poco alimentada) (Fig. 1).

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Resultados y Discusión El macho uno presentó dos encuentros con dos hembras en tiempos diferentes. La primera hembra estaba bien alimentada y el resultado fue de cópula sin canibalismo. En el segundo encuentro con la hembra poco alimentada no hubo cópula y sin embargo si hubo canibalismo por parte de la hembra. El macho dos presentó dos encuentros con dos hembras en tiempos diferentes al igual que el macho uno. La respuesta fue igual con la hembra poco alimentada y, a diferencia del macho uno, en el encuentro con la hembra biem alimentada no se presentó cópula (Fig. 2). En los casos de las hembras poco alimentadas atacaron al macho inmediatamente después de que lo observaron, por lo que probablemente estas atacan a sus compañeros para garantizarse una reserva de alimento inmediata, sabiendo que, llegaran otros machos atraídos por las feromonas (Tomasinelli y Salemi, 2006). Los machos tres y cuatro presentaron un solo encuentro con diferentes hembras. El macho tres con una hembra bien alimentada y el macho cuatro con una hembra poco alimentada (Fig. 2). El encuentro del macho tres resultó en cópula sin canibalismo y el encuentro del macho cuatro resultó en cópula con una duración de 12 horas pero terminó siendo atacado devorándole la cabeza, sin embargo, este permaneció con vida durante otras 12 horas. Se dice que el macho es capaz de llevar a cabo la fecundación incluso sin la cabeza (Tomasinelli y Salemi, 2006). Estos resultados sugieren que quizás el canibalismo simplemente se presente en función del apetito de la hembra como lo sostienen otros autores. De acuerdo con Paredes (2008), el apetito voraz de la hembra se debe a que producirá uno a más ootecas, con un peso equivalente a un tercio del peso de su cuerpo y el macho es una de la más grandes y fáciles victimas cerca de ella.

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Figura 2. Resultados en el comportamiento de la cópula de Stagmomantis sp. con diferencia en la alimentación Desafortunadamente se lograron pocos encuentros entre machos y hembras de mantis, por lo que hace difícil la generalización de los resultados, sin embargo es un primer paso para conocer el comportamiento de estos depredadores en el Valle de Mezquital. No obstante con los encuentros que resultaron exitosos se obtuvieron un buen número de ootecas, lo que permitirá tener mayor número de ejemplares para la segunda generación. Esto conducirá a tener mayor número de encuentros y mayor capacidad de observación sobre los resultados obtenidos. Por otro lado, existe poca literatura acerca del comportamiento de estos depredadores en su hábitat natural y es necesario, aunque complicado, realizar trabajos en estado natural. Es posible realizar trabajos de este tipo con esta especie, ya que el género Stagmomantis que se encuentra en el Valle del Mezquital es sedentario y puede pasar su vida entera en un mismo árbol.

Literatura Citada Academy of Natural Sciences. 1935. Proceedings of The Academy of Natural Science. Vol. LXXXVII. p. 221 Eaton, E. R. Kaufman K. y Bowers R. 2007. Kufman Field Guide to Insects of North America. HMCo Field Guides. p. 64 Hadlington, P. W. Johnston J. A. 1998. An Introduction to Australian Insects. UNSW Press. p. 170 Maynard, C. 2003. Un acercamiento al mundo de los insectos. Trad. Luis E. Pérez Villanueva. México. SEP. Editorial Planeta. p. 88 Paredes, A. 2008. Stagmomantis Carolina. University of Michigan. Disponible en: http://animaldiversity.ummz.umich.edu/site/accounts/information/Stagmomantis_carolina. html Powell, C. L. y Hogue L. 1981. California Insects. University of California Press. p. 170 Prete, F. R. 2004. Complex Words from Simple Nervous Systems. MIT Press. p. 73, 74 Prete, F. R. y Hurd E. L. 1999. The Praying Mantids. JHU Press. p. 70 Soberon, J. M. 2002. Ecología de Poblaciones. 3ª ed. México. FCE. SEP. CONACYT. p. 42 Tomasinelli, F. y Salemi M. 2006. La mantis religiosa y los insectos palo. De Venchi. p.8

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DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA TEMPORAL Y ESPACIAL DE INSECTOS ATRAÍDOS A LA LUZ EN UN BOSQUE TROPICAL CADUCIFOLIO EN SANTIAGO DOMINGUILLO, OAXACA. MÉXICO.

Temporal and spatial diversity and abundance of insects in traps of light in the tropical dry forest of Santiago Dominguillo, Oaxaca, Mexico.

Santiago Zaragoza-Caballero1, Mariza Sarmiento1, Felipe Noguera Martínez 2, Enrique González Soriano1 y Enrique Ramírez García 2. 1Instituto de Biología, UNAM. 2Estación de Biología Chamela, UNAM. Instituto de Biología, Departamento de Zoología, Universidad Nacional Autónoma de México: tercer Circuito exterior s/n, Apartado Postal 70-153. Coyoacán, 04510, México, D. F. México. *Correspondencia: [email protected]

Palabras Clave: Insectos. Trampa de luz. Bosque Tropical Caducifolio. Oaxaca, México.

Introducción El bosque tropical caducifolio (BTC) tiene una amplia distribución mundial y es uno de los ecosistemas tropicales más diversos en América, con porcentajes muy altos de endemismo en comparación con otras comunidades vegetales (Rzedowsky, 1991; Flores y Gerez, 1994; Ceballos, 1995; Ceballos y Brown, 1995; Ceballos y García, 1995; Gentry, 1995), pero también uno de los más vulnerables en el mundo (Janzen, 1988). Antes de la colonia existían aproximadamente 550 000 km2 de estos bosques sobre la vertiente la Vertiente del Pacífico, desde Sonora, México hasta Guanacaste, Costa Rica; actualmente solo queda 2% del bosque original y de éste menos de 0.01% está ubicado en áreas protegidas. Los factores climáticos como la temperatura ambiente, humedad, propiedades químicas del suelo, etc., provocan en este sistema la caída de las hojas (Murphy y Lugo, 1986; Condit et al., 2000), fenómeno que se traduce en una marcada estacionalidad, contrastando una época seca y otra lluviosa, contraste que a su vez provoca efectos de sucesión ecológica (Arroyo- Mora, 2002). La conversión de este tipo de bosque en áreas agrícolas y pastizales, ha sido factor responsable de la pérdida de esta cubierta forestal en Mesoamérica (Toledo, 1992; Maass, 1995). El daño causado por la deforestación es desconocido, pero ha sido estimado en 1.4% por año para el estado de Morelos (Trejo y Dirzo, 2000). El conocimiento de la diversidad biológica resulta básico en la conservación mundial de comunidades naturales (Wilson, 1988) y en ese sentido, el estudio de los insectos ha sido colocado como una prioridad (Hawsworth y Ritchie, 1993). Recientemente Zaragoza et al. (2000, 2003), Zaragoza (2004a, b, c, d;), Noguera et al. (2002, 2008), Toledo et al. (2002) han iniciado el estudio de comunidades de insectos asociados al BTC en localidades del Pacífico Mexicano con el objeto de estimar y cuantificar su diversidad. El objetivo de este trabajo, es documentar la variación temporal de la comunidad de insectos atraídos a la luz en Santiago Dominguillo, Oaxaca, región con una cobertura de bosque tropical caducifolio y que forma parte de la Reserva de la Biosferera Tehuacán-Cuicatlán.

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Material y Método Santiago Dominguillo, forma parte de la región de la Cañada, Distrito de Cuicatlán, Municipio de San Juan Bautista, Oaxaca. Ubicada entre las coordenadas 17°36’57’’ longitud N y 96°54’30’’ latitud O, con temperaturas oscilando entre los 18° y 30° C y precipitación entre 700 y 800 mm. Aspectos climáticos que corresponden según García (1981) al tipo semiárido (BS0 y BS1). La recolección del material en estudio del patrón temporal y abundancia de insectos en la zona, se hizo a lo largo de un año entre noviembre de 1997 y octubre de1998, utilizándose como método de muestro la trampa de atracción luminosa. El tipo de trampa utilizado fue la Pennsylvania-Minnesota (Southwood, 1966) modificada. Los muestreos fueron mensuales, comprendieron cuatro horas de cinco días por mes iniciándose dos días antes de la luna nueva.

Resultados En la zona de estudio, se seleccionaron tres sitios con diferencias en su cobertura vegetal. Las localidades fueron reconocidas como trampa de luz 1, 2 y 3. La TL1 en las coordenadas 17°38’58’’ N y 96°54´52’’ O. La LT2 en 17°38’52’’ N y 96°54’50’’ O. La LT3 en 17°39’23’’ N y 96°54’40’’O. En cada lugar, se colocó una pantalla reflejante a la que se adaptó un dispositivo formado por conos y dos tubos de 15 watts de luz ultravioleta con y sin filtro y un foco de luz mercurial de 250 watts, encendidos por 220 horas en total durante once meses de recolecta. Se obtuvieron 321933 insectos en 18 órdenes. Los mas abundantes fueron Lepidoptera (193236), Diptera (61872), Coleoptera (30817) y Homoptera (20692). Los menos abundantes fueron Strepsiptera (7), Plecoptera (8), Isoptera (13) y Blataria (15) (Cuadro 1).

Cuadro 1. Distribución temporal de insectos en un bosque tropical caducifolio de Santiago Dominguillo, Oaxaca. Or Nov Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Tot Col 407 730 730 2643 412 1614 543 3726 12548 1793 5671 30817 Dip 1592 3521 4156 9040 1644 3097 565 5746 9844 15811 6856 61872 Hem 96 323 279 59 124 455 160 752 1771 1442 1713 7174 Hom 414 1106 742 1551 86 408 144 2761 3844 3080 6556 20692 Hym 85 204 78 89 84 233 345 497 504 307 382 2808 Lep 2908 17908 2098 5364 2988 11393 22691 38872 34502 29655 24857 193236 Neu 42 167 281 564 66 306 131 103 106 205 125 2096 Thy 70 388 101 870 185 73 1 263 50 21 27 2049 Otr 74 187 34 51 47 58 52 143 176 190 177 1189 Tot 5688 24534 8499 20231 5636 17637 24632 52863 63345 52504 46364 321933

La temporalidad de la comunidad de insectos en Santiago, Dominguillo, tiene una expresión muy marcada en dos épocas del año. Ese patrón, ha sido registrado también en las otras regiones estudiadas con bosque tropical caducifolio y está determinado por la abundancia y calidad de alimentos. En la temporada seca que comprende los meses de noviembre-mayo fueron atraídos 82225 insectos representando el 25.54% del total de la comunidad de insectos en la zona. En tanto, en el periodo lluvioso, comprendido entre junio-octubre cayeron 239708 individuos que corresponde a un 74.46% de la población total de insectos. Los porcentajes alcanzados tanto en lo general como para cada temporada, se registran en el cuadro 2. Los lepidópteros dominaron en las dos épocas. Los dípteros alcanzan comparativamente un mayor porcentaje en la temporada seca, al igual que neurópteros, tisanópteros y ligeramente los himenópteros. En tanto Coleoptera y Homoptera, alcanzan una mayor representación en octubre.

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Cuadro 2. Abundancia porcentual de Insectos atraídos a la luz en un bosque tropical caducifolio en Santiago Dominguillo, Oaxaca. México. Orden Abundancia / Abundancia / Abundancia / % Total % Secas % Lluvias Coleoptera 30817 9.57 6536 7.94 24281 10.12 Diptera 61872 19.21 23050 28.03 38822 16.19 Hemiptera 7174 2.22 1336 1.62 5838 2.43 Homoptera 20692 6.42 4307 5.23 16385 6.83 Hymenoptera 2808 0.87 773 0.94 2035 0.85 Lepidoptera 193236 60.02 42659 51.88 150577 62.81 Neuroptera 2096 0.65 1426 1.73 670 0.28 Thysanoptera 2049 0.63 1687 2.05 362 0.15 Otros 1189 0.37 451 0.54 738 0.37 Total 321933 99.96 82225 99.96 239708 100.03

La ubicación de las trampas en situaciones diferentes, se manifestó en la eficiencia de las mismas. En general, la TL2 fue la de mayor atracción con un total de 136704 insectos, mientras que en la TL3 y TL1 cayeron 94186 y 91161 individuos respectivamente. Destacan los dípteros, himenópteros y tisanópteros que fueron atraídos casi dos veces o más en la TL2. En tanto los neurópteros fueron más abundantes en la 1 y los coleópteros por el contrario, fueron los menos atraídos en la trampa 3. En orden de abundancia los grupos fueron atraídos así: Lepidópteros TL2 (73772), 3 (70212) y 1 (50172 ), dípteros en la TL2 (31705 ), 1(16390 ) y 3 (13572 ). Mientras que Coleoptera y Homoptera cayeron con mayor abundancia en TL 2, 1 y 3 respectivamente (Cuadro 3).

Cuadro 3. Abundancia de insectos en tres trampas de atracción luminosa en un bosque tropical caducifolio en Santiago Dominguillo, Oaxaca, México Orden Trampa Luz 1 Trampa Luz 2 Trampa Luz 3 Total Coleoptera 11831 15464 3522 30817 Diptera 16390 31705 13572 61872 Hemiptera 2961 2267 1946 7174 Homoptera 7405 9878 3409 20692 Hymenoptera 737 1270 801 2808 Lepidoptera 50172 73772 70212 193236 Neuroptera 920 511 665 2096 Thysanoptera 307 1447 295 2049 Otros 458 390 348 1189 Total 91161 136704 94770 321933

El registro en los diferentes sitios de muestreo, resultó temporalmente diferenciado para los 18 órdenes de insectos a través del año de trabajo (Cuadros 4, 5 y 6). La distribución y abundancia aparentemente está determinada por factores como la humedad relativa, temperatura, calidad del suelo, etc., particular para cada sitio, factores que inciden en la disponibilidad de alimento. Resulta notoria la abundancia en TL2, de coleópteros, homópteros, dípteros o tisanópteros en marzo, lo mismo acontece con algunas mariposas en esta misma localidad pero en el mes de enero. En el caso de escarabajos, particularmente en escolítidos y curculíonidos y otros que se alimentan de granos, madera o restos orgánicos de origen vegetal en estado de descomposición, son abundantes en la época seca de marzo.

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Cuadro 4 Distribución temporal de insectos en un bosque tropical caducifolio de Santiago Dominguillo, Oaxaca. (Trampa de atracción luminosa 1). Or Nov Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Tot Col 103 176 93 61 206 233 51 950 6308 575 3075 11831 Dip 795 535 557 3171 822 262 237 474 3424 3974 2344 16390 Hem 28 19 133 3 62 122 39 301 906 286 1062 2961 Hom 230 58 175 8 43 39 35 156 1845 1420 3396 7405 Hym 14 6 22 7 42 118 24 180 95 89 140 737 Lep 300 4526 589 1947 1494 1705 2972 12820 12342 5027 5530 50172 Neu 31 62 267 483 43 0 0 0 0 6 28 920 Thy 28 95 0 0 106 0 0 48 26 0 4 307 Otr 39 30 20 24 32 24 43 81 16 78 64 458 Tot 1568 5507 1856 5499 2850 2503 3401 15010 24962 12362 15643 91161

Cuadro 5 Distribución temporal de insectos en un bosque tropical caducifolio de Santiago Dominguillo, Oaxaca. (Trampa de atracción luminosa 2). Or Nov Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Tot Col 196 318 618 2471 101 570 36 2464 5845 380 2465 15464 Dip 417 2206 3487 5481 108 1745 107 5008 4753 4442 3951 31705 Hem 62 221 135 41 21 161 5 326 526 163 606 2267 Hom 156 604 552 1439 9 151 40 2536 927 649 2815 9878 Hym 58 168 48 71 15 60 17 268 243 118 204 1270 Lep 1323 10016 1366 2729 680 4608 2694 18242 15017 6344 10753 73772 Neu 10 39 8 29 13 147 18 86 50 56 55 511 Thy 42 210 101 837 0 13 0 207 0 14 23 1447 Otr 24 48 14 26 8 28 2 53 38 43 106 390 Tot 2288 13830 6329 13124 955 7483 2919 29190 27399 12209 20978 136704

Cuadro 6 Distribución temporal de insectos en un bosque tropical caducifolio de Santiago Dominguillo, Oaxaca. (Trampa de atracción luminosa 3). Or Nov Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Tot Col 108 236 19 111 105 811 456 312 395 838 131 3522 Dip 380 780 112 388 714 1090 221 264 1667 7395 561 13572 Hem 6 83 11 15 41 172 116 125 339 993 45 1946 Hom 28 444 15 104 34 218 69 69 1072 1011 345 3409 Hym 13 30 8 11 27 55 304 49 166 100 38 801 Lep 1285 3366 143 688 814 5080 17025 7810 7143 18284 8574 70212 Neu 1 66 6 52 10 159 113 17 56 143 42 665 Thy 0 83 0 33 79 60 1 8 24 7 0 295 Otr 11 109 0 1 7 6 7 9 122 69 7 348 Tot 1832 5197 314 1403 1831 7651 18312 8663 10984 28840 9743 94770

Conclusiones Los BTC que se desarrollan en México, presentan características únicas que las distinguen de otros bosques neotropicales. Su gran riqueza no sólo local (diversidad alfa) sino regional (diversidad beta) tiene importantes implicaciones para su conservación. Es evidente que nuestro conocimiento sobre la riqueza de insectos asociados al BTC es reducido. Lo estudiado en Chamela, Jalisco y los avances que tenemos de seis regiones con este tipo de vegetación, nos muestran la necesidad imperiosa de continuar realizando estudios que permitan establecer un conocimiento más amplio de la riqueza de este grupo de organismos.

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Hasta ahora hemos podido constatar, que la riqueza y endemismos de los insectos en el BTC es alta.

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RELACION ENTRE LA ABUNDANCIA DE ARTRÓPODOS Y LA PREFERENCIA DE FORRAJEO DE AVES INSECTÍVORAS EN ALGUNAS ESPECIES DE ÁRBOLES DE PARQUES DE LA CIUDAD DE MÉXICO

Relation between arthropods abundance and insectivorous birds foraging preferences in some tree species of Mexico City green areas

Grégory Michaël Charre, Pablo Corcuera-Martínez del Río, M. Carmen Herrera-Fuentes y Jesús Campos-Serrano. Universidad Autónoma Metropolitana Iztapalapa, Avenida San Rafael Atlixco 186 México, D.F. [email protected], [email protected], [email protected], [email protected].

Palabras Clave: Aves insectívoras, Artrópodos, Forrajeo, Arboles de parques

Introducción Debido a la diversidad de árboles, arbustos y estratos foliares, los parques urbanos representan hábitats adecuados para varias especies de aves (Melic, 1997; Fernandez y Jökimaki, 2001). La distribución y riqueza de aves insectívoras en particular está asociada con la complejidad estructural y la abundancia de artrópodos del follaje (Robinson y Holmes, 1984; Whelan, 2001; Corcuera y Zavala-Hurtado, 2006). En este estudio se determinó la relación entre las preferencias de forrajeo del gremio de las aves insectívoras de follaje y la abundancia de artrópodos en algunas especies de árboles comunes de parques de la Ciudad de México. Además se discuten las implicaciones de los resultados para la conservación de la avifauna en la Ciudad.

Material y Método Sitios de Estudio. El estudio se realizó en tres áreas verdes de la Ciudad de México: el parque Tezozomoc, de la Delegación Azcapotzalco, Los Viveros de Coyoacán y el Jardín Botánico Exterior de la UNAM (Pedregal), de la Delegación de Coyoacán. El clima de la cuenca del Valle de México presenta una variedad de microclimas con un gradiente positivo de humedad hacia el Sur de la ciudad. Se define, según la clasificación de Köppen modificada por García (1973), como templado-húmedo en el Sur (i.e. Viveros y Jardín Botánico), y templado-seco en el Norte (i.e. Tezozomoc). El promedio de la precipitación anual oscila entre 700-800 mm (Sánchez et al., 1979) y la temperatura fluctúa entre 12.5°C y 20°C (Varona-Graniel, 2001). Preferencias y abundancia de artrópodos. El muestreo se llevó a cabo en cinco especies arbóreas usadas por varias especies de aves migratorias insectívoras: Cupressus spp., Eucalyptus spp., Fraxinus uhdei, Grevillea robusta y Pinus spp. (Charre, 2009). La abundancia de artrópodos en el follaje se estimó mediante el método de golpeo (Mc Caffrey et al., 1984). Se escogieron al azar 10 individuos de cada una de las cinco especies y se golpeó una de sus ramas 10 veces. Los especímenes se colectaron en un bastidor (60x40cm) y fueron aspirados y preservados en frascos con alcohol al 70%. Posteriormente los individuos se determinaron a nivel de orden. Las colectas se realizaron en diciembre del 2008, que es la época en donde está presente la mayoría de los insectívoros migratorios.

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Las observaciones de forrajeo se realizaron, durante los meses del invierno 2007, en parcelas circulares fijas de 30 m de diámetro (20 en Los Viveros, 10 en el Tezozomoc y seis en el Jardín Botánico). El tiempo de avistamientos fue de 10 minutos para cada una. En cada parcela se estimó la cobertura de las especies arbóreas. El rechazo o la preferencia de las aves para buscar alimento en las especies arbóreas (IPV=Índice de Preferencia Vegetal) se estimó con el índice propuesto por Peck (1989):

IPV = (O-E)/E

En donde O = número de pájaros buscando presas en cada especie arbórea y E = número de individuos esperado si las aves usarían las distintas especies de acuerdo a su cobertura relativa (i.e. no tuvieran una preferencia por ninguna especie). Se usaron pruebas de bondad de ajuste (X2) para determinar la significancia de las preferencias. La cobertura de los árboles se estimó con una escuadra óptica marcada con dos líneas perpendiculares. La escuadra tiene dispuestos tres espejos con el fin de que una persona, mirando horizontalmente, pueda ver los objetos encontrados exactamente encima del aparato (Montaña y Ezcurra, 1980). Se marcaron dos transectos perpendiculares de 60 m con dirección N-S y E-O en cada una de las parcelas de observación. A lo largo de cada transecto, se contó el número de contactos con el follaje y la identidad de la especie cada metro y medio. La cobertura de cada especie fue el número total de contactos. Para determinar las diferencias de abundancias de los órdenes de artrópodos entre las especies de árboles, se usaron análisis de varianza de una vía (ANOVA). Los datos fueron transformados (log10(x+1)) para cumplir con los requisitos de normalidad y homocedasticidad. Se utilizaron correlaciones de Spearman para estimar la relación entre el número total de los principales órdenes de artrópodos y los índices de preferencia para cada especie de árbol (IPV). Para este análisis se eliminó G. robusta debido a que algunos individuos aún tenían inflorescencias en antesis y la mayoría de las aves buscaban artrópodos que se alimentaban de las flores, y no a dentro del follaje.

Resultados Se colectó un total de 1891 artrópodos que se agruparon en 12 órdenes (Cuadro 1). El promedio del total para las cinco especies fue de 767±11.72 en Eucalyptus spp., 96±10.82 en Pinus spp. en Tezozomoc, 631±74.95 en Eucalyptus spp. en el Jardín Botánico, 107±9.41 en Fraxinus uhdei, 116±13.24 en Grevillea robusta y 174±25.11 en Cupressus spp. en Los Viveros. Los órdenes más comunes fueron Hemíptera, Homóptera, Psocóptera y Araneae. Los análisis de varianza con comparaciones múltiples de mínimos cuadrados indican que los eucaliptos tuvieron las abundancias mayores del total de los artrópodos (F4,55=19.77, P<0.001) aunque se debe aclarar que la diferencia entre eucaliptos del Jardín Botánico y del Tezozomoc no fueron significativas (F1,18=0.45, P>0.05). Se encontró que las abundancias de Himenóptera (F1, 18=33.3, P<0.001), Homóptera (F1, 18=8.75, P<0.01), Psocóptera (F1, 18=9.17, P<0.01) y los Hemíptera (F1, 18=23.88, P<0.001) también fue distinta entre las especies de árboles.

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Cuadro 1. Lista de órdenes encontrados y sus abundancias en cada especie arborea. Viveros Tezozomoc Jardín Botánico Genero Fraxinus Cupressus Grevillea Eucalyptus Pinus Eucalyptus uhdei spp. robusta spp spp. spp Lepidoptera 0 1 0 1 0 0 Hymenoptera 6 0 7 10 3 112 Homoptera 9 8 7 108 4 291 Larva Homoptera 0 0 0 8 1 26 Acari 2 2 2 2 1 8 Diptera 0 0 0 2 7 1 Neuroptera 0 2 2 0 0 1 Larva Neuroptera 1 2 2 1 7 3 Psocoptera 28 99 41 435 9 68 Coleoptera 6 1 3 10 4 6 Larva Coleoptera 1 0 2 0 1 0 Aranae 29 42 42 5 13 6 Larva Aranae 0 0 0 0 0 103 Larva 0 0 0 0 0 1 Hemiptera 15 15 8 182 45 5 Thysanoptera 9 0 0 3 1 0 Otro 1 2 0 0 0 0 Total 107 174 116 767 96 631

Los insectívoros mostraron una preferencia significativa por F. uhdei, Eucalyptus spp. y G. robusta, y un rechazo por Cupressus spp. y Pinus spp. (Cuadro 2).

Cuadro 2. IPV de los insectivoros de follaje para las especies en tres parques del D.F. Viveros Tezozomoc Jardín Botánico Genero Fraxinus Cupressus Grevillea Eucalyptus Pinus Eucalyptus uhdei spp. robusta spp spp. spp IPV 0.55 -.05 13.9 1.97 -0.7 1.88 X2 6.73 5.65 195 35.2 5.55 19.16 P ++ - +++ +++ - +++ + = P<0.05, ++ = P<0.01, +++ = P<0.001.

La relación entre los índices de preferencia y las densidades de artrópodos en los árboles fue significativa para el total de artrópodos (rs=0.900, P<0.05) (Figura 1) y para los homópteros (rs=0.900, P<0.05) (Figura 2). La Figura 2 sugiere que hay un umbral a partir del cual la abundancia de homópteros (>100 individuos por rama) no hace que aumente el índice de preferencia por las aves insectívoras.

Discusión Varios autores han encontrado una correlación significativa entre la abundancia de insectívoros y de artrópodos (Robinson y Holmes, 1982; Raley y Anderson, 1990; Johnson y Sherry, 2001; Kilgo, 2005). El presente estudio confirma este patrón: los eucaliptos presentaron el mayor número total de artrópodos y de homópteros, y fueron los árboles más buscados en los dos parques en donde se incluyó esta especie.

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A pesar de ser una especie introducida y que ciertas evidencias señalan que los eucaliptos disminuyen la biodiversidad (Araujo, 1995; Secretaria de Medioambiente, 2004), estudios recientes han encontrado que la riqueza de varios grupos, incluyendo aves, no es menor en bosques de especies nativas en comparación con plantaciones cercanas de eucaliptos (Sax et al., 2005).

Independientemente de su impacto, la preferencia del gremio de las aves insectívoras por esta especie se debe a la plaga de áfidos (Glycaspis brimblecombei) que les ha afectado en los últimos años (Guñido-Gonzales et al., 2005). Estos homópteros representan una fuente de alimento para las aves. Aunque los psocópteros también fueron abundantes en los eucaliptos de uno de los parques, la correlación entre el índice de preferencia y la abundancia de estos insectos no fue significativa. Las otras dos especies que mostraron preferencias significativas fueron Grevillea robusta y Fraxinus uhdei. La primera es también introducida. Aunque el número de artrópodos encontrado en estos árboles fue menor al de los eucaliptos, sus inflorescencias son llamativas y se encontraban en antesis durante el periodo de estudio. La disponibilidad de alimento no necesariamente está representada por su abundancia (Johnson, 2000). La actividad de los artrópodos puede hacerlos más o menos conspicuos, igual que su morfología y comportamiento (Raley y Anderson, 1990) así como su distribución espacial (Johnson y Sherry, 2001). Por otro lado, la arquitectura del follaje puede modificar el uso de la vegetación por las aves (Holmes y Robinson, 1981; Whelan, 2001). Aunque en este estudio no se evaluaron aspectos estructurales de los árboles, las dos especies rechazadas tienen hojas aciculares. El tipo de follaje de especies latifoliadas como los fresnos y los eucaliptos podría facilitar la búsqueda de presas. La preferencia por los eucaliptos podría sugerir que se plantaran más de estos árboles en los parques para favorecer la presencia de aves insectívoras. Sin embargo, durante la duración de las observaciones los eucaliptos se encontraban intensamente plagados. Esto probablemente resultó en las preferencias de forrajeo. Hay evidencias de que en condiciones normales, varias especies de aves tienden a evitarlos en sitios donde han reemplazado a las especies nativas (Araujo, 1995). Sería recomendable realizar más estudios al respecto y revalorar la importancia

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de especies nativas como los fresnos para proporcionar hábitats con condiciones adecuadas para las aves insectívoras que visitan la ciudad. Hay que añadir que el impacto visual de muchas especies introducidas puede ser un tipo de contaminación al que no se le ha prestado suficiente atención.

Literatura Citada Araujo, M. B. 1995. The effect of Eucalyptus globulus Labill. Plantations on biodiversity: a case study in Serra Portel (South Portugal). University College. London. Charre, G. M. 2009. Diversidad y preferencias de forrajeo de la comunidad de aves en 12 parques de la Ciudad de México. Universidad Autónoma Metropolitana de Iztapalapa. México. Corcuera, P. y J. A. Zavala-Hurtado. 2006. The influence of vegetation on bird distribution in dry forests and oak woodlands of Western Mexico. Biología Tropical 54(2):657-672. Fernández-Juricic, E. y J. Jokimaki. 2001. A habitat island approach to conserving birds in urban landscapes: case studies from Southern and Northern Europe. Biodiversity and Conservation 10:2023-2043. García, E. 1973. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen. Universidad Autónoma de Chapingo. México. Gudiño-Gonzalez, J. L., A. D. Camacho, J. L. Gudiño-Maussaán y S. Vásquez-Correa. 2005. Monitoreo del Psílido del eucalipto en la zona metropolitana de la Ciudad de México. Entomología Mexicana 4:712-715. Holmes, R. T. y S. K. Robinson. 1981. Tree species preferences of foraging insectivorous birds in a Northern hardwoods forest. Oecologia 48(1):31-35. Johnson, M. D. 2000. Evaluation of an arthropod sampling technique for measuring food availability for forest insectivorous birds. Journal Field Ornithology 71(1):88-109. Johnson, M. D. y T. W. Sherry. 2001. Effects of food availability on the distribution of migratory warblers among habitats in Jamaica. The Journal of Animal Ecology 70(4):546-560. Kilgo, J. C. 2005. Harvest-related effects on prey availability and foraging of hooded warblers in a bottomland hardwood forest. The Condor 107(3):627-636. Mc Caffrey, J. P., M. P. Parrella y R. L. Horsburgh. 1984. Evaluation of the limb-beating method for estimating spider (Araneae) populations on apple trees. Journal of Arachnology 11:363-368. Melic, A. 1997. Entomología urbana. Aracnet 9- los artrópodos y el hombre. Bol. SEA. 20:293-300. Montana, C. y E. Ezcurra. 1980. Simple instrument for quick measurement of crown projections. Journal of Forestry 78:699-699. Peck, K. M. 1989. Tree species preferences shown by foraging birds in forest plantations in Northern England. Biological Conservation 48:41-57. Raley, C. M. y S. H. Anderson. 1990. Availability and use of arthropod food resources by Wilson´s warblers and Lincoln´s sparrows in Southeastern Wyoming. The Condor 92(1):141-150. Robinson, S. K. y R. T. Holmes. 1982. Foraging behavior of forest birds: the relationships among search tactics, diet, and habitat structure. Ecology 63(6):1918-1931. Robinson, S. K. y R. T. Holmes. 1984. Effects of plant species and foliage structure on the foraging behavior of forest birds. The Auk 101:672-684. Sax, D. F, B. P. Kinlan y K. F. Smith. 2005. A conceptual framework for comparing species assemblages in native and exotic habitats. Oikos 108:457-464. Secretaria Del Medioambiente. 2004. Restauración de áreas verdes en el distrito Federal (Eucalipto). Varona-Graniel, D. E. 2001. Avifauna de áreas verdes urbanas del norte de la ciudad de México. Universidad autónoma Metropolitana Iztapalapa. México. Whelan, C. J. 2001. Foliage structure influences foraging of insectivorous forest birds: an experimental study. Ecology 82(1):219-231.

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