Recurso polínico y ciclo estacional de Thygater aethiops (: ) en un ambiente urbano (Bogotá-Colombia)

Mario Simón Pinilla-Gallego1, Valentina Nieto Fernández2 & Guiomar Nates-Parra3 Laboratorio de Investigación en Abejas-LABUN, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Av. Carrera 30 # 45-03, Ciudad Universitaria, Edificio 421, Oficina 128, Bogotá, D.C., Colombia; [email protected], [email protected], [email protected]

Recibido 24-VIII-2015. Corregido 08-III-2016. Aceptado 05-IV-2016.

Abstract: Pollen resource and seasonal cycle of Thygater aethiops (Hymenoptera: Apidae) in an urban environment (Bogotá-Colombia). Thygater aethiops is a native that can be found in parks and gardens in diverse urban areas such as those in the city of Bogotá (Colombia). However, little is known about its biol- ogy as well as ecological adaptations to urban areas. This study aimed to describe the seasonal cycle and daily foraging activities of T. aethiops, as well as identify the pollen resources used by this bee over a year in a population nesting in an aggregation in the “Parque Nacional Enrique Olaya Herrera” in Bogotá. Changes in the nest activity were monitored weekly by counting the number of active nests in the aggregation between December/2012 and February/2014. To determine the daily foraging activity, the numbers of entering their nests over a period of 10 minutes every hour between 8:00 and 14:00 h were recorded. Females with pollen loads entering to their nest were captured weekly, between September/2012 and August/2013, and their pollen loads analyzed. Three nesting peaks occurred after the precipitation peaks, but the number of active nests was not correlated with precipitation. The nesting activities stopped in a large number of the active nests (20-50 % of nests) after an anthropic disturbance was registered in the nesting area. Bees forage for nectar and pollen between 8:00 and 14:00 h, with a peak at 10:00 h. Daily foraging activity changed during the study period due to anthropic disturbance. There was not a significant relationship between air temperature and the number of females entering their nests. Foraging activities did not change between the dry and rainy seasons. A total of 26 pollen types were found in 169 pollen loads. Ulex europaeus (Fabaceae) and Solanum laxum (Solanaceae) were the most abundant plants represented on the pollen load across the study period. According to these results, T. aethiops would be considered a mesolectic species. The ability of T. aethiops to use different pollen resources both native and exotic, as well as to presumably recover its population after disturbances, are characteristics that may have allowed this bee to adapt to urban environments. Knowledge on the floral resources as well as other biological features of this bee species is important to promote its conservation in urban areas. Rev. Biol. Trop. 64 (3): 1247-1257. Epub 2016 September 01.

Key words: urban bees, conservation, , Solanum laxum, Ulex europaeus.

Las abejas (Hymenoptera: Apoidea) son los estudios de vida silvestre se llevan a cabo consideradas especies clave en muchos ecosis- en zonas relativamente conservadas, también temas naturales así como en agroecosistemas, se ha observado la importancia de estudiar las por su importante papel en la polinización especies que han logrado adaptarse a zonas (Kratochwil, 2003; Vaissiere, Freitas, & Gem- altamente intervenidas. La ecología urbana mill-Herren, 2011). Los Andes constituyen es un campo de estudio en crecimiento, y una región con alta diversidad de abejas, y son escasos los reportes ecológicos de abejas para Colombia se han registrado alrededor de urbanas (Hernández, Frankie, & Thorp, 2009). 68 especies en dicha zona (González, Velez- Los hábitats urbanos se caracterizan por una Ruiz, & Engel, 2014). Aunque la mayoría de alta fragmentación y frecuencia de disturbios,

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (3): 1247-1257, September 2016 1247 así como vegetación fuertemente alterada o de 307 km2; se estima que para el 2014 la exótica (Mcintyre & Hostetler, 2001; Pellkofer, población era de 7 776 845 habitantes (DANE, 2011). Aun así, algunas especies de abejas han 2015). Históricamente, el régimen de precipita- logrado adaptarse a estos ambientes, siendo ción es bimodal, con mayor precipitación entre las especies generalistas y aquellas que nidi- los meses de marzo a mayo y septiembre a fican en cavidades preexistentes, las que más noviembre (IDEAM, 2014). El estudio se llevó suelen encontrarse en zonas urbanas (Mcintyre a cabo en el Parque Nacional Enrique Olaya & Hostetler, 2001; Hernández et al., 2009; Herrera (PNEOH), el cual limita al oriente con Dalmazzo, 2010). los cerros orientales de Bogotá, mientras que En Bogotá (Colombia) y sus alrededores por el norte, sur, y oeste, se encuentra rodeado Nates-Parra, Parra, Rodríguez, Baquero and por la ciudad. El PNEOH cuenta con un área de Vélez (2006) registraron 40 especies de abejas. 283 ha, de las cuales 141 son reserva forestal; Una de estas especies es Thygater aethiops en el área restante se disponen zonas verdes, Smith, 1854 (Hymenoptera: Apidae: Eucerini); jardines y escenarios deportivos y culturales es de tamaño medio (13-15 mm), solitaria, (IDRD, 2014). nidifica en el suelo y es capaz de realizar poli- Las observaciones se hicieron en un agre- nización por zumbido (González, Ospina, & gado de nidos localizado en el sector histórico Bennet, 2005; Nates-Parra et al., 2006) lo que la del parque (4º37’27” N - 74º03’51” W, 2 605 convierte en un potencial polinizador de plan- msnm), en una rotonda peatonal que presenta tas como el tomate (Solanum lycopersicum). un hundimiento en su base aprovechado por Los nidos de T. aethiops se pueden encontrar T. aethiops para construir sus nidos (Fig. 1A). de forma solitaria o en agregados, las entradas Debido a la estructura de la rotonda, el agre- de los nidos son circulares y cuando el nido está activo se puede observar acumulaciones gado de nidos se dispone de forma lineal con de tierra cerca de la entrada (Quijano, Parra, aproximadamente 30 m de longitud, rodeado & Nates-Parra, 2002; Nates-Parra et al., 2006). de jardines y zonas arboladas del parque, y con En Bogotá, T. aethiops se puede encontrar frecuente tránsito de personas. en zonas rurales, así como en amplias zonas verdes dentro de la ciudad, como el Jardín Estacionalidad: Se realizaron observa- Botánico de Bogotá y el Parque Nacional ciones semanales desde diciembre/2012 hasta Enrique Olaya Herrera, en donde estas abejas febrero/2014 (15 meses) en las que se contó nidifican y aprovechan la vegetación existen- el número de nidos activos en el agregado, te como fuente de alimento y como lugar de tomando como nidos activos aquellos que pre- descanso y apareamiento (Nates-Parra et al., sentaban acumulación de tierra en la entrada 2006). Sin embargo, es poco lo que se conoce (González & Ospina, 2008). También se tomó sobre la biología de esta especie y como ha nota de la presencia de machos en flores cerca- podido sobrevivir en medio de una zona fuer- nas al agregado. temente alterada. Debido a esto, el objetivo de este estudio fue describir posibles ciclos esta- Horario de entradas a los nidos: Para cionales y horarios de actividad de T. aethiops, determinar el rango general de actividad de así como identificar el recurso polínico usado entrada a los nidos se efectuaron dos muestreos a lo largo de un año, en los nidos presentes en preliminares entre las 7:00 y las 16:00 h. Pos- el Parque Nacional Enrique Olaya Herrera de teriormente, se realizaron observaciones sema- Bogotá (Colombia). nales desde septiembre/2012 hasta agosto/2013 (12 meses). En cada observación se contó el MATERIALES Y MÉTODOS número de abejas que entraban a sus nidos en un periodo de 10 min cada hora, entre las Área de estudio: Bogotá (Colombia) tiene 8:00 y las 14:00 h, a lo largo de 1 m lineal en un área total de 1 605 km2 y un área urbana la rotonda donde se encontraba el agregado de

1248 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (3): 1247-1257, September 2016 Fig. 1. (A) Rotonda en la que se encuentra el agregado de nidos de T. aethiops. Las flechas indican la ubicación de los nidos en la rotonda. (B) Carpas comerciales instaladas en la rotonda tres veces al año donde se encontraba el agregado de nidos. Fig. 1. (A) Roundabout in which the nest aggregation of T. aethiops was located. Arrows indicate the nest location at the roundabout. (B) Commercial tent installed at the roundabout three times a year where the nests aggregation was located.

nidos. Se diferenció entre las abejas que entra- meteorológica del Departamento de Ingeniería ban a los nidos con cargas de polen, y aquellas Civil y Agrícola de la Universidad Nacional de que entraban sin carga de polen. Colombia, ubicada a 2.3 km del PNEOH. Se realizó un análisis de correlación de Pearson Identificación del recurso polínico: Se entre la precipitación semanal y el número de realizaron muestreos semanales desde septiem- nidos activos en cada semana. Adicionalmente, bre/2012 hasta agosto/2013 (12 meses). En se realizó una regresión lineal entre la tempe- cada muestreo se capturó entre cuatro y seis ratura del aire registrada durante cada hora de hembras con cargas de polen en las escopas muestreos y los datos de entradas a los nidos. mientras regresaban a los nidos. Las abejas Para todos los análisis se utilizó el software R se introdujeron en frascos de plástico y luego 3.1 (R Core Team, 2014). fueron puestas en hielo para inmovilizar los Durante el año de muestreo se observaron individuos, y así retirar la carga de polen, cambios en el patrón del horario de entradas a después de lo cual las abejas se liberaron. Las los nidos de T. aethiops por lo que los prome- muestras de polen se llevaron al Laboratorio de dios del horario de actividad fueron calculados Melisopalinología de la Universidad Nacional en tres periodos de cuatro meses cada uno de la de Colombia sede Bogotá, donde se les aplicó siguiente manera: Periodo 1, septiembre/2012- el proceso de acetólisis, siguiendo el protocolo diciembre/2012; periodo 2, enero/2013- de Fonnegra (1989). El polen acetolizado se abril/2013; periodo 3, mayo/2013-agosto/2013. montó en láminas portaobjetos y se observó al Para analizar el horario de entradas en microscopio óptico. En cada lámina se contó un lo nidos en función del periodo climático, se total de 300 granos de polen (Louveaux, Mauri- generaron promedios del horario de actividad zio, & Vorwohl, 1978), identificando el origen para la época lluviosa (febrero-mayo 2013) y botánico hasta el nivel taxonómico más bajo época seca (junio-agosto 2013). Estos periodos posible. Para identificar el polen, se recurrió a fueron determinados con los datos obtenidos de la palinoteca del Laboratorio de Melisopalino- la estación meteorológica. logía, y a muestras de polen de flores recolecta- Para calcular el aporte total y mensual de das en el PNEOH durante el periodo de estudio. cada tipo polínico se utilizó la corrección volu- Se obtuvieron los datos diarios de preci- métrica propuesta por Da Silveira (1991). Se pitación y temperatura del aire de la estación usó la prueba de Shapiro-Wilk para determinar

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (3): 1247-1257, September 2016 1249 la distribución normal, y la prueba de Bartlett Durante los meses de estudio, en tres para evaluar la homogeneidad de varianzas. ocasiones la administración del parque instaló Los datos corregidos de polen fueron trasfor- una serie de carpas comerciales a lo largo de la mados por raíz cuadrada debido a que no pre- rotonda en la que se encontraba el agregado de sentaron una distribución normal. Se comparó nidos (Fig. 1B). Estas carpas no formaban parte el aporte de cada tipo polínico durante cada del diseño experimental. La primera instalación mes de muestreo, así como el aporte total a ocurrió entre diciembre/2012-enero/2013; des- lo largo de todo el año de estudio. Para esto pués de retiradas, el número de nidos activos se aplicó la prueba paramétrica de análisis de se redujo 51.1 %. Las carpas fueron instala- varianza (ANOVA) de una vía con un nivel de das nuevamente en octubre/2013 (durante una significancia de P≤0.05. En caso de encontrarse semana) y entre diciembre/2013-enero/2014, diferencias significativas se utilizó la prueba de con reducciones del 43.7 y 20.2 % en el núme- Tukey para determinar qué tratamiento (= tipo ro de nidos activos respectivamente (Fig. 2). polínico) fue diferente (p≤0.05). Cargas en las que más del 90 % del polen correspondía a un Horario de entradas a los nidos: La acti- solo taxón fueron consideradas monoflorales vidad de entradas en los nidos inicia a las 8:00 (Sipes & Tepedino, 2005). h y finaliza cerca de las 14:00 h; dicha actividad no mostró relación con la temperatura del aire 2 RESULTADOS (df= 1 y 272; t= -0.768; p>0.05; R = 0.00216). Durante el primer periodo se presentó un pico Estacionalidad: El número de nidos acti- de actividad a las 10:00 h, que corresponde a un vos mostró tres picos a lo largo del periodo pico en el número de entradas de hembras con de estudio durante los meses de mayo/2013, polen. El número de entradas sin polen alcanzó octubre/2013 y febrero/2014. Los periodos su valor máximo a las 11:00 h, después de lo con menor número de nidos activos fueron cual la actividad disminuyó (Fig. 3A). enero/2013, agosto/2013 y diciembre/2013 Después de la instalación de las carpas (Fig. 2). No se observó correlación entre el comerciales en diciembre/2012 se observó un número de nidos activos y la precipitación cambio en el horario de actividad de las abejas. (Pearson, df= 44; t= 0.861; P>0.05). Los En el segundo periodo, posterior al disturbio machos se observaron en flores del parque producido por las carpas, se registró un des- durante todo el periodo de muestreo. censo en el número de individuos observados

500 100

400 80

300 60

200 40

N.º nidos activos 100 20 Precipitación (mm) Precipitación 0 0 Jul. 13 Jul. 13 Jul. Set. 13 Set. 13 Dic. 12 Dic. Abr. 13 Abr. 13 Abr. Jun. 13 Oct. 13 Feb. 14 Feb. Feb. 13 Feb. 13 Feb. Ene. 14 Ene. Mar. 13 Mar. Nov. 13 Nov. Ago. 13 Ago. May. 13 May. Nidos activos Precipitación Fig. 2. Precipitación y número de nidos activos total en el agregado de T. aethiops a lo largo de 15 meses. Las barras oscuras y marcadas con un asterisco indican las semanas en que se instalaron carpas comerciales en la rotonda. Fig. 2. Precipitation and total number of active nests in the aggregation of T. aethiops along 15 months. Dark bars marked with an asterisk indicate the week in which commercial tent were installed in the roundabout.

1250 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (3): 1247-1257, September 2016 16 A 16 D 14 14 12 12 10 10 8 8 6 6 4 4 2 2 0 0 8 9 10 11 12 13 14 8 9 10 11 12 13 14

16 B 16 E 14 14 12 12 10 10 8 8 6 6 4 4 2 2 0 0 8 9 10 11 12 13 14 8 9 10 11 12 13 14

N.º de entradas a los nidos / 10 min N.º de entradas Hora 16 C 14 12 10 Entradas con polen 8 Entradas sin polen 6 Total de entradas 4 2 0 8 9 10 11 12 13 14 Hora

Fig. 3. Número de entradas a los nidos (promedio ± DE) (A) antes de un disturbio (septiembre, octubre, noviembre y diciembre 2012), (B) en los meses posteriores al disturbio (enero, febrero, marzo y abril 2013), (C) y transcurrido un periodo de recuperación (mayo, junio, julio y agosto 2013), así como durante (D) la temporada de lluvias y (E) temporada seca, en el agregado de nidos de T. aethiops. Fig. 3. Number of nests entries (average ± SD) (A) before a disturbance (September, October, November and December of 2012), (B) in the months after disturbance (January, February, March and April of 2013), (C) and after a period of recovery (May, June, July, and August of 2013), as well as during (D) rain season and (E) dry season in the nest aggregation of T. aethiops. durante los muestreos, además no se observó h, luego de lo cual aumentó el número de entra- el pico de actividad de entradas con polen a las das sin polen hasta las 12:00 h. La actividad de 10:00 h, mientras que, aunque menos pronun- entradas a los nidos cesa cerca de las 14:00 h. ciado, se mantuvo el pico de actividad de las 11 El número total de individuos observados fue h (Fig. 3B). Durante el tercer periodo el número menor en época seca (Fig. 3D y Fig. 3E). de individuos observados aumentó nuevamen- te. En esta ocasión el pico de actividad total se Recurso polínico: Se obtuvo un total de registró a las 9:00 h, el pico de entradas con 169 cargas de polen de T. aethiops, de las cua- polen fue leve y se registró también a las 9:00 les el 85.2 % fue monofloral y el 14.8 % biflo- h, mientras que el pico de entradas sin polen se ral. Se encontraron 26 tipos polínicos, siendo registró a las 12:00 h (Fig. 3C). 16 de ellos nuevos registros de plantas visitadas El horario de entradas a los nidos mostró por T. aethiops. Ulex europaeus (Fabaceae) y el mismo patrón en época lluviosa y seca, con Solanum laxum (Solanaceae) fueron las plan- mayor recolección de polen entre las 8:00-10:00 tas con mayor aporte total al recurso polínico

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (3): 1247-1257, September 2016 1251 (Tukey, df= 25; F= 52.51; P<0.01) (Cuadro 1). DISCUSIÓN Ulex europaeus brindó un aporte significati- vamente mayor durante cinco meses, mientras Aunque algunos autores han estudiado que S. laxum mostró un aporte significativa- el recurso floral utilizado por T. aethiops mente mayor durante tres meses. En los meses (Nates-Parra et al., 2006; González & Ospina, restantes, dos o más especies presentaron apor- 2008) este es el primer reporte basado en el tes estadísticamente similares (Fig. 4). análisis de cargas de polen. Adicionalmente,

CUADRO 1 Tipos polínicos más frecuentes encontrados en las cargas de polen de T. aethiops (n= 169) y su aporte al recurso polínico total

TABLE 1 Most frequent pollen types found in T. aethiops pollen loads (n= 169) and its contribution to the total pollen resource

Familia Especie Aporte total al recurso polínico (%)* Solanaceae Ulex europaeus 63.7 a Fabaceae Solanum laxum 27.8 b Salicaceae Abatia parviflora 4.7 c Melastomataceae Tibouchina lepidota 2.5 cd Lamiaceae sp. 0.4 cd Escalloniaceae Escallonia sp. 0.2 d

Tipos polínicos con baja frecuencia de aparición se presentan en el Apéndice 1. Pollen types with low frequency of occurrence are presented in Appendix 1. * letras diferentes en la misma columna representan diferencias significativas (P<0.05) de acuerdo a la prueba de Tukey.

100 b b b b b b bc b b b b b ab abc b 80 a b a a b a 60 ab a a b a b a a bc 40 a b a a a 20 ab b a a b b a Aporte al recurso polinico (%) Aporte polinico al recurso b b b b b 0 Jul. 13 Jul. Set. 12 Dic. 12 Dic. Abr. 13 Abr. Jun. 13 Oct. 12 Feb. 13 Feb. Ene. 13 Ene. Mar. 13 Mar. Nov. 12 Nov. Ago. 13 Ago. May. 13 May.

Solanum laxum Escallonia sp. Tibouchina lepidota Abatia parvi ora Lamiaceae Ulex europaeus Otros Fig. 4. Aporte mensual de cada especie vegetal al recurso polínico de T. aethiops. Aquellos tipos polínicos con un aporte menor al 2 % mensual fueron agrupados dentro de la categoría “otros”. Letras diferente en la misma columna representan diferencias significativas (P<0.05) de acuerdo a la prueba de Tukey. Fig. 4. Monthly contribution of each plant species to the pollen resource of T. aethiops. Those pollen types with monthly contribution less than 2 % were grouped in the category “otros (=other)”. Different letters in the same column represent significant differences (P<0.05) according to Tukey test.

1252 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (3): 1247-1257, September 2016 se registraron 16 nuevas plantas visitadas por lo que muestra la plasticidad que tiene esta esta especie con lo que actualmente se reporta abeja en cuanto al uso de recursos polínicos. un total de 76 plantas utilizadas por T. aethiops Esta es una adaptación que puede favorecer su (Apéndice 1). Debido a esto, T. aethiops ha supervivencia en ambientes urbanos. sido catalogada como una especie generalista, El polen de plantas como Abatia parviflo- sin embargo, en este estudio observamos que ra (Salicaseae) y Tibouchina lepidota (Melas- solo seis especies contribuyen regularmente a tomataceae) tuvo un aporte total menor pero la dieta de T. aethiops. De acuerdo a la clasifi- fueron visitadas frecuentemente por T. aethiops cación propuesta por Cane y Sipes (2006) para durante algunos meses. Es probable que cuan- el nivel de especialización de las abejas, T. do estas plantas florecen, T. aethiops las visite aethiops sería considerada una especie meso- debido a que se convierten en un recurso abun- léctica, ya que la mayoría del recurso polínico dante y al terminar su fase de floración vuelve proviene de un limitado número de especies y a usar plantas como U. europaeus y S. laxum, familias de plantas. las cuales permanecen en floración durante la Existen reportes de abejas que visitan mayor parte del año (Barbosa et al., 2006; Díaz numerosas plantas pero el recurso polínico et al., 2012). Tipos polínicos que fueron muy proviene de un número restringido de especies escasos durante todos los muestreos pueden (Smith, López, Moreno, Roubik, & Wcislo, pertenecer a plantas que son utilizadas para 2015) lo cual coincide con lo observado en recolectar néctar (Cane & Sipes, 2006). En este estudio, en el que de los 26 tipos polínicos estos casos el polen es adquirido por las abe- encontrados en las cargas de T. aethiops dos jas de forma indirecta, lo que explica su baja especies aportan el 91.5 % del recurso polí- frecuencia de aparición en las cargas de polen. nico total (U. europaeus y S. laxum). Ambas Gonzáles y Ospina (2008), reportan la pre- especies son introducidas y florecen durante sencia de machos de T. aethiops durante todo el todo el año produciendo abundante polen (Bar- año en La Calera, una zona cercana a Bogotá. bosa, Velázquez, & Mayorga-Saucedo, 2006; Nuestros resultados coinciden con lo reportado Díaz, Díaz, & Vargas, 2012). Se ha reportado por dichos autores ya que observamos machos que plantas exóticas que se encuentran en una durante todos los muestreos. A pesar de que se mayor densidad en áreas alteradas pueden registró nidificación constante durante todos ser más atractivas y proporcionar una mayor los meses, se destacan tres periodos con un recompensa para las abejas, lo que las convier- mayor número de nidos activos. Estos periodos te en el recurso dominante en estas áreas, de corresponderían a la fase en que las hembras modo que su presencia afecta positivamente construyen y aprovisionan los nidos, mientras la comunidad de abejas (Williams, Cariveau, que los periodos con menos nidos activos com- Winfree, & Kremen, 2011). Además, se ha prendería el periodo de desarrollo de la próxima observado que en áreas urbanas no existe una generación de individuos (Roubik, 1992). Los estricta preferencia por un recurso nativo y periodos de construcción y aprovisionamiento las abejas pueden usar principalmente polen se observan aproximadamente un mes después de plantas introducidas que se encuentran de los picos de precipitación. Aunque no hubo ampliamente distribuidas (Montalva, Allendes, correlación entre la precipitación y el número & Castro, 2010; MacIvor, Cabral, & Packer, de nidos, es posible pensar que el aumento en 2014). El frecuente uso de U. europaeus y S. el número de nidos obedezca a una mayor dis- laxum demuestra la capacidad de T. aethiops ponibilidad de recursos florales causada por los para sobrevivir en ambientes altamente inter- periodos de lluvia previos. venidos, ya que no depende exclusivamente La disminución del número de nidos regis- de especies nativas que pueden encontrarse trada durante diciembre/2012 y octubre/2013 en baja densidad. Además, se observó que las estuvo influenciada por la instalación de las plantas más utilizadas pueden variar mes a mes, carpas comerciales, ya que fueron ubicadas

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (3): 1247-1257, September 2016 1253 sobre la entrada de los nidos impidiendo la de recolección de polen. Esto pudo haber sido entrada o salida de las abejas. El efecto de las causado por una recolonización del área afecta- carpas en diciembre/2013 fue menor que el da tras el disturbio: posiblemente abejas recién observado en las ocasiones anteriores, ya que emergidas o llegadas de otras zonas del parque las carpas fueron alejadas de los nidos 50 cm empezaron a construir nuevos nidos, por lo que aproximadamente, de modo que no obstacu- la recolección de polen se redujo, ya que no lizaron la entrada de los nidos. Esto sugiere tenían celdas para aprovisionar. Sin embargo, que el declive en el número de nidos fue cau- el pico de entradas con néctar se mantuvo en sado por factores antrópicos y no hace parte un horario similar al del periodo anterior al dis- del comportamiento poblacional propio de T. turbio, debido a que seguían requiriendo este aethiops. También, cabe destacar que durante recurso para su sostenimiento. los periodos de disturbios, se observó construc- Durante el tercer periodo, se registró un ción de nidos en jardines cercanos a aproxima- número de entradas similar al observado en la damente 2 m del agregado de nidos original. primera etapa, debido a que probablemente, Esto muestra la capacidad que tiene esta espe- después de la reconstrucción de los nidos, las cie para responder a intervenciones antrópicas. abejas empezaron a aprovisionarlos nuevamen- El periodo de actividad diaria registrado te, por lo que su horario de actividad volvió al para T. aethiops en este estudio concuerda patrón observado en un principio. Esto coincide con lo reportado por Vélez y Baquero (2002), con el constante aumento en el número de nidos quienes observaron que la actividad de forrajeo activos después de los disturbios y sugiere que de T. aethiops sobre Abelia grandiflora (Capri- T. aethiops tiene la capacidad de recuperar su foliaceae) se presenta entre las 8:00 y las 14:00 población tras sufrir un evento disruptivo. h en el Jardín Botánico de Bogotá. En cuanto a El número de entradas a los nidos de T. la actividad de forrajeo, las entradas a los nidos aethiops no varío entre la épocas secas y de sin cargas de polen, probablemente corresponda lluvia. Esto puede deberse a que las abejas a hembras que forrajeaban por néctar (Roubik, robustas tienen una mayor capacidad de termo- 1992). Durante el primer periodo de mues- rregulación (Roberts & Harrison, 1998) lo que treos (septiembre-diciembre, 2012) el patrón les permite permanecer activas aun cuando las de actividad indica que las hembras forra- jean principalmente por polen en las primeras condiciones ambientales no son las óptimas. horas de la mañana, y después de las 11:00 h Estos resultados además coinciden con la falta forrajean para recolectar néctar. El compor- de correlación entre la temperatura y el número tamiento de recolección de polen en horas de de entradas a los nidos. El menor número de la mañana se ha reportado tanto para especies individuos observados durante el periodo seco de abejas solitarias (González, Mantilla, & puede corresponder a una posible reducción en Palacios, 2006) como sociales (Nates-Parra & los recursos florales para el aprovisionamiento Rodríguez, 2011). Después de que se detiene de nuevos nidos. la actividad de forrajeo, cerca de las 14:00 h, Teniendo en cuenta lo expuesto anterior- es probable que las hembras realicen labores mente, surgen varias consideraciones para tener de construcción y mantenimiento de los nidos. en cuenta en la conservación de las abejas Durante el segundo periodo (enero-abril, urbanas. Dearborn y Kark (2009) exponen 2013) se observó una disminución en el núme- varias razones por las que se debería incentivar ro de entradas de abejas a los nidos lo cual pudo la conservación en áreas urbanas, entre las que corresponder a con la reducción poblacional a destacan que el tener contacto con la biodiver- causa de la instalación de las carpas comercia- sidad permite que las personas se interesen en les en el PNEOH. Por otro lado, se observó un su protección. También destacan el servicio de cambio en el patrón de actividad de T. aethiops polinización que especies de insectos brindan a reflejado principalmente en la ausencia del pico la creciente agricultura urbana a pequeña escala

1254 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (3): 1247-1257, September 2016 y a las plantas de zonas rurales cercanas de las como aquellas de la ciudad de Bogotá (Colombia). Sin ciudades (Hunter & Hunter, 2008). embargo, es poco lo que se conoce sobre su biología y sus adaptaciones ecológicas a áreas urbanas. El presente Fattorini (2011) propone que la conser- estudio tuvo como objetivos describir ciclos estacionales y vación en áreas urbanas se debe enfocar en la actividad de forrajeo diaria de T. aethiops, así como iden- identificar las especies que pueden beneficiarse tificar el recurso polínico usado por estas abejas a lo largo de los ambientes urbanos, y luego determinar de un año en una población que nidifica en un agregado en los sitios importantes para su mantenimiento. el “Parque Nacional Enrique Olaya Herrera” de Bogotá. Cambios en la actividad de nidificación fueron registrados En este estudio encontramos que T. aethiops semanalmente contando el número de nidos activos en el tiene la capacidad de utilizar plantas introduci- agregado entre diciembre/2012 y febrero/2014. Para deter- das como recurso polínico, y presumiblemen- minar el horario de forrajeo diario, se contó el número de te puede recuperar su población después de abejas que entraban a sus nidos en un periodo de 10 minu- sufrir disminuciones importantes causadas por tos cada hora entre las 8:00 y las 14:00 h. Semanalmente se capturaron hembras que estuvieran regresando a sus nidos alteraciones antrópicas, propias de ambientes con cargas de polen, entre septiembre/2012 y agosto/2013; urbanos. Estas son características que proba- dichas cargas fueron analizadas. Se observó tres picos de blemente le han permitido sobrevivir en par- nidificación tras los picos de precipitación, pero el número ques y zonas aledañas a Bogotá, por lo que esta de nidos activos no estuvo correlacionado con la precipita- especie de abeja sería un candidato ideal para ción. El número de nidos activos se redujo (20-50 % de los programas de conservación en zonas urbanas. nidos) después de que se registrara un disturbio antrópico en el área de nidificación. Las abejas forrajean por polen y Por último, es importante destacar la néctar entre las 8:00 y 14:00 h con un pico de actividad a importancia de la información expuesta en el las 10:00 h. La actividad de forrajeo diaria cambió durante presente estudio, ya que se identifica el recur- el periodo de estudio debido a disturbios antrópicos. No so polínico utilizado por T. aethiops en una hubo una relación significativa entre la temperatura del aire zona urbana, lo cual puede ser utilizado en el y el número de entradas a los nidos. El horario de actividad planteamiento de estrategias de conservación no cambió entre los periodos secos y lluviosos. Se encontró un total de 26 tipos polínicos en 169 cargas de polen. Ulex para este polinizador. Del mismo modo, el europaeus (Fabaceae) y Solanum laxum (Solanaceae) fue- identificar los picos reproductivos de esta espe- ron las plantas más abundantes representadas en las cargas cie permite conocer los periodos en que sería de polen durante todo el periodo de estudio. De acuerdo prioritaria la protección de la zona habitada por a estos resultados, T. aethios sería considerada una espe- las abejas con el fin de preservar su población. cie mesoléctica. La habilidad de T. aethiops para utilizar diferentes recursos polínicos tanto nativos como introdu- cidos, así como su presumible capacidad para recuperar AGRADECIMIENTOS su población después de disturbios son características que le pueden haber permitido adaptarse a ambientes urbanos. A Erasmo A. Rodríguez por facilitar los El conocimiento de los recursos florales, así como otras datos de la estación meteorológica del Depar- características biológicas de esta abeja son importantes tamento de Ingeniería Civil y Agrícola de para promover su conservación en áreas urbanas. la Universidad Nacional de Colombia. A los Palabras clave: abejas urbanas, conservación, Eucerini, integrantes del Laboratorio de Investigación en Solanum laxum, Ulex europaeus. Abejas de la Universidad Nacional (LABUN) por el apoyo durante la fase de laboratorio. A los evaluadores anónimos por sus aportes. 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