Junia Yasmin Oliveira Carreira
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JUNIA YASMIN OLIVEIRA CARREIRA DINÂMICA TEMPORAL E SAZONALIDADE DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS NA MATA ATLÂNTICA TEMPORAL DYNAMICS AND SEASONALITY OF FRUIT-FEEDING BUTTERFLIES IN THE ATLANTIC FOREST CAMPINAS 2015 ii UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS INSTITUTO DE BIOLOGIA JUNIA YASMIN OLIVEIRA CARREIRA DINÂMICA TEMPORAL E SAZONALIDADE DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS NA MATA ATLÂNTICA TEMPORAL DYNAMICS AND SEASONALITY OF FRUIT-FEEDING BUTTERFLIES IN THE ATLANTIC FOREST Tese apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas para obtenção do Título de Mestra em Ecologia. Thesis presented to Institute of Biology of University of Campinas to obtain the Master grade in Ecology. Orientação: Prof. Dr. André Victor Lucci Freitas Co-orientação: Prof. Dr. Cristiano Agra Iserhard CAMPINAS 2015 iii iv v vi RESUMO Os padrões de sazonalidade das populações de espécies tropicais são muito variáveis e pouco compreendidos, uma vez que a sazonalidade climática de uma região nem sempre se reflete em uma flutuação sazonal dos organismos que nela habitam. Caracterizar padrões temporais como sazonalidade requer longas séries temporais para obter informações claras e robustas. Além disso, integrar diversas escalas de ocorrência dos organismos, como tempo e espaço, permite compreender os fatores associados à distribuição e diversidade biológica. Para tanto, as borboletas frugívoras são excelentes organismos modelos para estudos ecológicos, podendo ser amostradas com armadilhas atrativas, uma metodologia padronizada e comparável nas dimensões espaço-temporais. Assim, utilizamos este grupo para descrever seu padrão de variação temporal em dois estratos de uma floresta estacional do sudeste brasileiro, onde a comunidade é estruturada verticalmente, bem como para entender quais os possíveis fatores abióticos podem explicar os padrões encontrados. Em três anos de amostragem (Outubro de 2011 a Setembro de 2014), constatamos a estruturação espaço-temporal das borboletas frugívoras na Serra do Japi, Jundiaí, SP. Existe um padrão bianual da abundância e da riqueza, com os picos coincidindo com as transições entre estações climáticas, tanto para dossel quanto para sub-bosque. A diversidade é dinamicamente estável entre anos, mas com bastante variação ao longo dos meses e estações. A diversidade decai na estação seca e fria, e também é baixa em dossel e no período entre setembro-outubro em decorrência da forte dominância de uma única espécie, Memphis appias. Os dois estratos distinguem-se em qualquer escala temporal. Sub-bosque é o ambiente mais estruturado temporalmente, com composição de espécies da estação seca distinta da estação úmida, e padrões de substituição em intervalos de seis meses. Meses vii quentes e secos favorecem a atividade das borboletas em geral, mas não há relação da precipitação com abundância ou riqueza nem para a comunidade total, nem para cada estrato separadamente. Analisando diferentes clados das borboletas frugívoras, é possível identificar padrões sazonais em Charaxinae, Brassolini, Morphini e Satyrini, e nenhum padrão para Biblidinae e Nymphalinae. Uma vez que esses picos ocorrem em períodos distintos do ano, uma relação fraca dos fatores climáticos com a comunidade total é explicada. Relações dos clados com o clima podem elucidar melhor a relação da diversidade com fatores ambientais. Todavia, os resultados sugerem que existe um ajuste da comunidade de borboletas com períodos de rebrotamento das plantas, época de maior recurso alimentar para os imaturos, um fator biótico que pode ser tão ou mais determinante para explicar as flutuações dos insetos nas zonas tropicais. viii ABSTRACT Seasonal patterns of tropical populations are variable and poorly understood, and the climatic seasonality of a region does not always reflect in the seasonal fluctuation of organisms. To characterize temporal patterns of species requires long-term sampling and robust data that integrate different dimensions such as time and space to understand factors correlated to biological distribution and diversity. Fruit-feeding butterflies are excellent models for ecological studies and easy to sample with standardized bait traps that allow comparisons in space-time dimensions. We used this group to describe temporal variation in two vertical strata of a seasonal forest in Southeastern Brazil, where community is vertically structured, and to understand the role of abiotic factors on observed patterns. In the three-years sampling (October-2011 and September-2014), we found a spatio-temporal structure of fruit-feeding butterflies in Serra do Japi, Jundiaí municipality, São Paulo State. There was a biannual pattern of abundance and species richness, with peaks in the climatic transitions for both canopy and understory. Diversity was dynamically stable between years, varying between months and seasons. There was a decrease of diversity in the wet-cold season, in the canopy and in the September-October period due to dominance of a single species, Memphis appias. Both strata were distinct in every temporal scale analyzed. Understory was more temporally structured, with different species compositions during wet and dry seasons, and species turnover every six months. In general, dry-warm months favored butterfly activity, but there was no relation between rainfall and abundance or richness, neither for the total community nor for separate strata. Charaxinae, Brassolini, Morphini and Satyrini had distinct seasonal abundance patterns whereas Biblidinae and Nymphalinae showed no seasonal pattern. Considering the distinct temporal variation ix found for these clades, a weak relation between total community and climatic factors was explained. Analyzing the relation of clades with climatic factors separately may help understanding the association of diversity and weather. However, we suggest that a change in abundance occurs with the leaf growth phase, increasing when there is more food resources for butterfly immature stages. Biotic factors, such as host-plant, may be an important driver of insect population fluctuations in the tropics. x ÍNDICE Introdução geral 1 Objetivo da dissertação 3 Metodologia geral 4 Referências 7 Capítulo 1 - Diversidade temporal de borboletas frugívoras na Serra do Japi, Jundiaí, SP Resumo 11 Abstract 13 Introdução 15 Métodos 16 Resultados 20 Discussão 23 Conclusões 28 Referências 29 Anexos 32 Apêndice 32 Figuras 34 Tabelas 42 Capítulo 2 - Sazonalidade de borboletas frugívoras na Serra do Japi, Jundiaí, SP Resumo 45 Abstract 47 Introdução 49 Métodos 50 Resultados 52 xi Discussão 53 Referências 57 Anexos 60 Figuras 60 Tabelas 63 Considerações finais 65 xii AGRADECIMENTOS Um trabalho intenso de dois anos como este não é possível sem o apoio da família e dos amigos, pessoas queridas que estavam comigo me ajudando, me incentivando, e me esperando voltar do Japi. Essas palavras são dedicadas a vocês! Querida mãe, este é o fruto do todo seu incentivo, das suas broncas e dos teus sábios conselhos, que ouço desde que eu ainda precisava erguer o braço para segurar sua mão. É o resultado das minhas longas ausências, mas valeram muito a pena, né? Obrigada por tudo, Maci! Muito obrigada, minha querida família. Pai, boadrasta, meus grandes pequenos irmãos, tios e primos lindos, meus saudosos avós Adelaide e Etevaldo. Vocês também tiveram que esperar enquanto eu ia visitar minhas borboletas, não é? Obrigada pelo interesse pelo meu trabalho e meu futuro. Desde que entrei para o Labbor, sabia que tinha encontrado uma nova família. Novos pais, mães e tios que me ajudaram desde o começo e tornaram minha vida ainda mais feliz. Agradeço de todo coração ao meu querido orientador André Baku Freitas, por me mostrar como borboletas podem ser tão interessantes quanto mamíferos marinhos e por me dar a oportunidade de fazer algo que eu realmente amo. Você, Cristiano Iserhard e Jessie Santos são meus pais científicos e aguentaram todo o trabalho que uma filha oferece, em especial uma filha como eu. Vocês não são só meus orientadores no laboratório, mas também têm me orientado para a vida. Minha mamis Tina, Ana Kristina Silva, obrigada por todos os ensinamentos, dentro e fora do mundo científico, e também por me chamar para Just Dancear! xiii Meu querido Tio Adilson, obrigada por contar histórias que eu jamais esperaria ouvir nessa vida, por todas as risadas, caronas, pelas ótimas coletas e toda a preocupação. Meus campos não seriam tão adoráveis sem o senhor e Tia Fátima. Aos meus queridos companheiros de laboratório e museu, André Tacioli, Artur Fugeratti, Augusto Rosa, Danilo Ribeiro, Eduardo Barbosa, Giselle Lourenço, Noemy Pereira, Luísa Mota, Luiza Magaldi, Lucas Kaminski, Mario Marin, Maurício Zenker, Patrícia Gueratto, Patrícia Machado, Poliana Araújo, Rafael Andrade, Renato Rogner, Scott Carrara e Tamara Aguiar. Muito obrigada, querida família “biológica”! Paula Wood Prado, Ludi Dias, Beatriz Guaxupé Magalhães, Thaís Alanis Abib e Mateus “Anti” Souza por todo o companheirismo, pela amizade sincera, pelos jantares, ceias, cinemas... obrigada por estarem comigo desde a graduação! E, claro, obrigada por me esperarem voltar do Japi e das minhas viagens surpresa. Meus estimados auxiliares de campo, vocês estiveram comigo na chuva fria e no sol quente, atravessaram rios, percorreram montanhas, ficaram com fome, ficaram sem luz, às vezes até sem água, andaram muitos quilômetros, e, o mais desafiador de tudo, se arriscaram a comer a minha comida. Alguns serviram de alimento para asquerosos parasitas, foram picados por vespas e abelhas (algumas vezes), manejaram