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Nota de aceptación ______

______Director del programa

______Jurado

______Jurado

Santa Marta, 2016

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UNIVERSIDAD DEL MAGDALENA FACULTAD DE CIENCIAS BÁSICAS PROGRAMA DE BIOLOGÍA

COMUNIDADES DEL ORDEN EN LA PARTE MEDIA DEL RIO GAIRA, SIERRA NEVADA DE SANTA MARTA,

MELIZZA JULIETH TOBIAS-LOAIZA Trabajo de grado presentado como requisito para optar el título de Biólogo

Director CESAR TAMARÍS-TURIZO M.Sc., Ph.D. (c)

Asesor ALONSO RAMÍREZ Ph.D.

GRUPO DE INVESTIGACION EN ECOLOGIA NEOTROPICAL (GIEN) SANTA MARTA D.T.C.H 2016

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A Dios, por permitirme alcanzar mis metas propuestas;

A mis padres, Nidia Loaiza y Ramón Tobias, quienes con esmero y dedicación

lograron brindarme la oportunidad de estudiar.

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AGRADECIMIENTOS

A Dios por permitirme culminar el pregrado de manera exitosa, por concederme terminar esta investigación y por ser mí guía, dándome fuerza para superar cada obstáculo que se presentaron durante la carrera.

A Cesar Tamarís Turizo por apoyar esta idea de investigación, por ser mi consejero y estar ahí dándome una voz de aliento cada vez que lo necesité.

A los profesores Alonso Ramírez y Rodolfo Novelo, por toda su colaboración y asesoría en la identificación de los organismos.

A mi novio Orlando Blanco por ser un apoyo incondicional, por estar siempre conmigo, animarme en todo momento de desesperación y por acompañarme en las salidas de campo.

A Cristian Guzmán, por asesorarme en los estadísticos y en la organización del documento.

A mis amigos y compañeros, Eber Ropain, Catalina Pérez, Lizhet Figueroa, Estefany Barros, Yesely Hurtado, Alfredo Navas y Leiner Benavides por acompañarme en las faenas de campo y por sus comentarios acertados para esta investigación.

Al señor Micky Weber y su esposa Claudia, dueños de la Hacienda La Victoria por permitir realizar los muestreos en este lugar.

A la Universidad del Magdalena por brindarme sus instalaciones y equipos.

Al grupo de investigación de Ecología Neotropical (GIEN), por sus avales para diferentes actividades investigativas y por permitir usar sus equipos durante esta investigación.

Y a todas aquellas personas que de una u otra manera estuvieron ahí con sus consejos y aportes.

A TODOS MUCHAS GRACIAS.

Septiembre/2016.

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Contenido

Lista de figuras ...... vi

Lista de tablas ...... vii

Resumen ...... viii

Abstract ...... ix

Introducción ...... 1

Metodología ...... 4

Área de estudio ...... 4

Fase de campo: ...... 5

Fase de laboratorio ...... 6

Análisis de datos ...... 6

Resultados ...... 8

Composición y abundancia ...... 8

Representatividad del muestreo ...... 11

Caracterización de la diversidad...... 11

Índice de complementariedad...... 12

Variación espacial y temporal ...... 12

Asociación ninfa-adulto ...... 14

Discusión ...... 15

Conclusiones ...... 17

Bibliografia ...... 18

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Lista de figuras

Figura 1. Ubicación de las tres estaciones de estudio en la parte media del río Gaira ...... 5 Figura 2. Estaciones de muestreo. Minca, Pozo Azul, La Victoria...... 5 Figura 3. Abundancia promedio de las especies recolectadas en los periodos de lluvia y sequía. Las barras indican la desviación estándar de los datos...... 10 Figura 4. Curva de acumulación de especies para la parte media del rio Gaira...... 11 Figura 5. Clúster de similitud entre las estaciones obtenido por el análisis de similaridad de Jaccard...... 12 Figura 6.Caracterización de las estaciones según las especies, evaluadas a través de análisis de componentes principales...... 13 Figura 7. Caracterización de las especies según los periodos de climáticos (lluvia y sequia) evaluado a través de análisis de componentes principales ...... 14

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Lista de tablas

Tabla 1. Composición y abundancia de los odonatos capturados en la parte media del rio Gaira.. .. 9 Tabla 2. Índices de diversidad: diversidad de Shannon-Weiner; dominancia de Simpson, equidad de Pielou y Riqueza, especies abundantes y especies muy abundantes...... 11 Tabla 3. Índice de complementariedad de especies entre las estaciones...... 12

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RESUMEN

Los odonatos tienen gran importancia para los estudios de los ecosistemas lóticos debido a su amplia distribución e importancia en las redes tróficas; sin embargo, son pocos los trabajos de este grupo en la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM). En este trabajo se evaluó la composición y variación espacio-temporal de las comunidades de odonatos en la parte media del río Gaira. Se definieron tres sitios de muestreo conocidos como Minca (630 m), Pozo Azul (700m) y La Victoria (900m). Se realizó un muestreo mensual desde mayo del 2015 hasta febrero del 2016, comprendiendo periodos de sequía y lluvias. En campo, las ninfas se recolectaron mediante una red súrber y colecta manual, las cuales fueron criadas en condiciones de laboratorio. Los adultos se capturaron con una red entomológica en el interior del bosque ribereño y cerca a los cuerpos de agua. Se recolectaron 240 individuos, distribuidos en siete familias, 16 géneros y 22 especies. Minca presentó mayor riqueza (17 especies) y abundancia (144 individuos). La familia más diversa fue con seis géneros y ocho especies. La especie más abundante fue Hetaerina occisa con 80 individuos. Se encontraron diferencias en la abundancia de la comunidad entre las estaciones de muestreo (F= 2,852; P= 0,0002). En cuanto a la variación temporal, no se presentaron diferencias en las abundancias de individuos (W = 41914,0; -P= 0,22) entre los periodos climáticos. Se capturaron 103 ninfas, de las cuales se asociaron 19 individuos (machos) de las especies Progomphus pygmaeus y Brechmorhoga praecox. Se registran por primera vez cuatro especies para el distrito de Santa Marta: Ischnura hastata, Psaironeura angeloi, Progomphus pygmaeus y Pantala hymenaea, por lo cual, este trabajo hace un importante aporte al conocimiento de la diversidad y distribución de odonatos en el Caribe colombiano.

Palabras claves: Odonata, distribución espacial y temporal, diversidad, Sierra Nevada de Santa Marta.

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ABSTRACT

The Odonata has a great importance for lotic ecosystems studies due its wide distribution and importance in the trophic web; nonetheless, there are few research studies about this group in the Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM). In this work, we evaluate composition and spatial-temporal variation of Odonota communities in the middle part of Gaira River. There were chosen three sampling places: Minca (630 m), Pozo Azul (700m) and La Victoria (900m). The samplings were monthly since May 2015 until February 2016. In the field, nymphs were collected by a Surber web and manual collect; these were rear in laboratory conditions. The adults were collected with an entomological web near vegetation and water bodies. There were collected 240 individuals, distributed in seven families, 16 genres and 22 species. Minca has the greatest richness (17 species) and abundance (144 individuals). The family with the higher diversity was Libellulidae with six genres and eight species. Hetaerina occisa was the species with higher abundance with 80 individuals. There were differences in the abundance of the community between the sample places (F=2,852; P=0,00002). In the temporal scale, there were no differences in the abundance (W=41914,0; P=0,22) between climatic periods. There were captured 103 nymphs, of which 19 individuals (males) were associated with the species Progomphus pygmaeus and Brechmorhoga praecox. The first time records of four species for the Santa Marta’s district: Ischnura hastata, Psaironeura angeloi, Progomphus pygmaeus y Pantala hymenaea, whereby, this research provides a great information on the knowledge of distribution and diversity of Odonata in the Colombia’s Caribbean region.

Keywords: Odonata, spatial and temporal distribution, diversity, Sierra Nevada de Santa Marta

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INTRODUCCIÓN

La Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM) es un macizo montañoso ubicado al norte de Colombia de gran importancia para la región Caribe, debido a que es una fuente hídrica por la que corren más de 30 ríos perenes, de los cuales 16 nacen en esta zona. Dentro de esta formación, la vertiente norte está rodea el mar Caribe desde el sur de La Guajira hasta Santa Marta, la vertiente occidental limita con la Ciénaga Grande de Santa Marta, la planicie del río Magdalena y el mar Caribe y la vertiente oriental está rodeada por el río Cesar y el norte del río Ranchería. Cada flanco de la SNSM presenta un clima diferente, determinado por factores como la exposición al mar y los vientos alisios del nordeste (Pro-Sierra, 1998; IGAC, 1993; UAESPNN, 2005).

Debido a la degradación de los ecosistemas acuáticos continentales por acciones del hombre, se ha despertado un gran interés en la investigación de estos ambientes; por lo cual, es fundamental determinar las especies para conocer su estructura y composición, y para entender el funcionamiento de estos sistemas que permitan su conservación (Alonso et al., 2002).

En efecto, uno de los grupos más utilizados para conocer el estado en el que se encuentran los ecosistemas dulceacuícolas son los odonatos, siendo uno de los órdenes de insectos alados más antiguos representantes de los Paleoptera, un grupo de insectos que se caracteriza por no poder plegar sus alas sobre el abdomen (Realpe, 2009; González-Soriano y Novelo-Gutiérrez, 2014).

En los ecosistemas de agua dulce, los odonatos son importantes porque actúan como biorreguladores de dípteros en estados inmaduros, que son vectores de enfermedades tropicales como el dengue y la malaria (López et al., 1998). Además, tienen un papel fundamental en la transferencia de energía, por lo que son considerados como un eslabón intermedio en las redes tróficas en este tipo de ecosistemas (Santos et al., 1981). Este grupo de insectos puede ser utilizado como indicadores confiables de alteraciones ambientales en ecosistemas lénticos y lóticos, debido a las exigencias fisicoquímicas que presentan algunas especies en los estadios inmaduros que se desarrollan en el medio acuático y la dependencia de los adultos a una estructura de vegetación compleja que le permita completar su ciclo de vida (Gómez-Anaya, 2009; Sánchez et al., 2009); por lo cual, una perturbación en estos sistemas repercutirá en una alteración las poblaciones de odonatos.

La determinación de las ninfas a nivel de especie es importante para el desarrollo de estudios ecológicos; sin embargo, la identificación de estados inmaduros se dificulta debido a que las descripciones de las especies están basadas en características morfológicas de los imagos. Por ello, criar ninfas hasta su estado adulto, permite obtener mejores resultados en estudios de diversidad que se desarrollan en ecosistemas dulceacuícolas. Para suplir esta necesidad, se han desarrollado diversos métodos de cría de ninfas de odonatos en condiciones de laboratorio, dependiendo de los objetivos del estudio (Merritt y Cummins, 1996; Rice, 2007).

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La función que cumplen los odonatos dentro de la red trófica y como bioindicadores de calidad ecológica de los ecosistemas, son razones suficientes de gran importancia para conocer la diversidad de odonatos, los cuales son utilizados como herramienta esencial para la evaluación del estado de los ecosistemas dulceacuícolas (Sánchez et al., 2009). Sin embargo, en Colombia este grupo ha sido poco estudiado, en comparación a países como Brasil, y Perú en los cuales se ha avanzado de manera considerable (von Ellenrieder y Garrison, 2009).

A nivel mundial, se han realizados diversos estudios del odonatos en el campo de la ecología y taxonomía, entre los cuales se destacan los de Suarez et al. (1986), quienes estudiaron la composición y estructura de una comunidad de odonatos en la cuenca del río Mula (sureste de España), registrando 936 ejemplares en estados inmaduros compuesto por 12 especies, distribuidos en siete familias. En México, González-Soriano y Novelo-Gutierrez (2014) publicaron un capitulo actualizado sobre odonatos de México, donde registraron un total de 355 especies para este país. En , Machado (2001) realizó un inventario y estudio de la fauna de Odonata donde encontró 12 familias, 59 géneros y 159 especies, en el cual el suborden Anisoptera representa el 56% del total de las especies en el país y el suborden Zigóptera lo compone el 44% del total de especies registradas para Honduras.

En Colombia, se destacan trabajos en la zona andina, como el de Arango y Roldán (1983) quienes registraron 29 géneros para el departamento de Antioquía. En el centro del país, se han realizado trabajos como el de Moreno et al. (2012), en el que evaluó la variación espacial y temporal de las comunidades de náyades de odonatos y su asociación al estado de rehabilitación de hábitat en los humedales La Vaca y Santa María del Lago, registrando un total de dos familias y cuatro especies. En los últimos años, se han realizado inventarios locales, que han tenido como propósito contribuir al conocimiento de odonatos para el país, destacándose trabajos como el de Urrutia (2005), quien encontró 40 especies de Zigoptera para el Valle del Cauca, de los cuales, 18 fueron nuevos registros para el departamento. De igual manera, De Marmels (2006) presentó un listado de 31 especies para el departamento del Quindío, incluyendo dos nuevos registros para esta región. En la región amazónica, Bota-Sierra et al. (2015) realizaron un estudio donde describen dos especies nuevas y registran por primera vez cinco géneros y 21 especies para Colombia. Además, se han realizado trabajos en los que se compilan inventarios locales e información depositada en centro de colecciones, con el fin de listar las especies en el país, entre estos sobresalen trabajos como el de Palacino-Rodríguez (2009), en el que se realizó un inventario de Anisoptera, basado en especímenes recolectados desde el año 1940 en 27 departamentos del país, registrando un total de 91 especies, que representan el 80% de la odonatofauna del suborden reportada para Colombia. Posteriormente, Pérez-Gutiérrez y Palacino-Rodríguez (2011), presentaron lo que en su momento seria el listado más completo de especies de odonatos para Colombia, en el que registran un total de 330 especies y 90 géneros. Sin embargo, Rache et al. (2013) indica que el número de especies registradas para el país aumentó a 342 distribuidos en 94 géneros, producto

2 de varios trabajos en los cuales se han reportado nuevas especies (Bota-Sierra et al., 2010; Rojas, 2011; Bota-Sierra, 2012).

En el distrito de Santa Marta se han realizado trabajos de macroinvertebrados que han incluido odonatos en estados inmaduros e identificados a nivel de género (Escobar, 1989; Guerrero- Bolaño, 2003; Manjarrés y Manjarrés, 2004; Martínez, 2010; Rodríguez-Barrios, 2011; Aguirre- Pabón et al., 2012; Eyes-Escalante et al., 2012; Granados-Martínez, 2013; Barragán et al., Inédito), y solo el trabajo de Pérez–Gutiérrez (2003) fue específico para el orden Odonata, en el que realizó un estudio biotaxonómico en el distrito, registrando un total de 10 familias distribuidas en 36 géneros y 58 especies, donde se tuvo en cuenta estadios adultos y se realizaron descripciones de las ninfas presentes en el área de estudio.

Teniendo en cuenta, el estado de conocimiento del orden Odonata en aspectos como taxonomía y distribución de las especies, se hace necesario desarrollar estudios para conocer mejor su composición en la parte media de la cuenca del rio Gaira, para tener un mejor entendimiento de las dinámicas espacio-temporales de estos insectos y contribuir al estudio de odonatos en el Caribe colombiano. Por lo anterior, se ha planteado la siguiente pregunta de investigación.

¿Cómo están compuestas las comunidades del orden Odonata en la parte media del rio Gaira, Sierra Nevada de Santa Marta – Colombia?

Teniendo en cuenta la pregunta anterior, se formula la siguiente hipótesis:

La riqueza y la abundancia de especies del orden Odonata son similares a nivel espacial y temporal en la cuenca media del Río Gaira, debido a que dichas localidades presentan características ambientales parecidas.

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METODOLOGÍA

Área de estudio El área de estudio se encuentra ubicada en la parte media de río Gaira, en jurisdicción del municipio de Santa Marta, departamento del Magdalena. Este río nace en el sector de la Cuchilla de San Lorenzo a una altura aproximada de 2750 msnm, en una zona de transición de bosques muy húmedos subtropicales y bosques húmedos montañosos bajos, y desemboca en el mar Caribe en el sector conocido como “Playa Salguero”, alcanzando una longitud aproximada de 32.5 km; el río recorre el flanco noroccidental de la Sierra Nevada de Santa Marta (SNMS), atravesando diferentes tipos de ecosistemas desde bosques muy húmedos montanos bajos hasta monte espinoso tropical (Espinal y Montenegro, 1963; Frayter et al., 2000; Tamaris-Turizo y López- Salgado, 2006). La vertiente noroccidental presenta un régimen de precipitación unimodal, con periodo seco en los meses diciembre a marzo y un periodo de lluvias entre los meses abril a noviembre (Tamaris-Turizo et al., 2013).

Para el estudio, se ubicaron tres estaciones de muestreos localizadas entre los 630 y 900 msnm (Figura 1), correspondiente a los sitios conocidos como Minca, Pozo Azul y La Victoria (Figura 2). La primera estación (Minca) se encuentra ubicada a 630 msnm, a los 11°08’32.68” N y 74°07’03.76” O. La vegetación predominante es la de bosque seco tropical (bs-T), con temperatura promedio anual de 24°C y una precipitación promedio anual de 2249 mm. Esta estación se caracteriza por el establecimiento de viviendas, hostales y restaurantes que influyen directamente en el área de estudio. La segunda estación (Pozo Azul) está ubicada a una altura de 700 msnm a los 11° 8'43.50" N y 74° 6'31.66" O, presenta una importante zona de balneario con afluencia de turistas. La tercera estación (La Victoria) se encuentra a 900 msnm a los 11°07’44.2” N y 74°05’35.8” O. Estas dos últimas estaciones presentan una formación vegetal correspondiente a bosque húmedo subtropical (bh-ST), con temperatura promedio anual de 20°C y precipitación media anual de 2491,8 mm este sitio está influenciado por actividades agropecuarias como el cultivo de café y presencia de ganado en menor intensidad. Para mayor detalle de las descripciones de los sitios de muestreo, se pueden consultar los trabajos de Tamaris-Turizo y López-Salgado (2006) y Tamaris-Turizo et al. (2013).

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Figura 1. Ubicación de las tres estaciones de estudio en la parte media del río Gaira (Santa Marta). Imagen tomada de Google earth.

Figura 2. Fotos representativas de los sitios de muestreo: a) Minca, b) Pozo Azul, c) La Victoria.

Fase de campo: Se realizaron muestreos diurnos mensuales entre los meses de mayo del 2015 y febrero del 2016 comprendiendo tres periodos climáticos (dos secos y uno lluvioso), con el fin de recolectar la mayor cantidad de organismos que representara la diversidad de odonatos en las zonas de estudio.

En cada sitio de muestreo, se seleccionó un tramo de 50 metros en el lecho del rio, donde se tuvo en cuenta la presencia de diversos microhábitats, en los cuales se recolectaron ninfas en los últimos estadios, por medio de una red súrber con ojo de malla de 250 µm se recolectaron organismos alojados en los microhábitats de grava, sedimento y macrófitas. Además se realizó colecta manual en zonas de hojarasca y de salpicaduras. El esfuerzo de muestreo para esta actividad fue de cuatro horas al día por cada estación. Las ninfas se transportaron vivas al

5 laboratorio en frascos herméticos humedecidos (5 cm de alto x 3.18 cm de diámetro) para ser criadas hasta su estado adulto, siguiendo las recomendaciones de Ramírez (2010).

Para la captura de los adultos se utilizó una red entomológica (jama) con aro de 40 cm de diámetro, extensión del cono de 60 cm y mango de 1.5 m, con la cual se realizaron jameos durante dos horas en el interior del bosque ribereño y cerca a los cuerpos de agua con un esfuerzo de cuatro horas hombre en cada estación. Los adultos se colocaron en sobres de papel encerado para que desocupara su tracto digestivo, posteriormente se inyectaron con acetona en el tórax y abdomen. Las muestras biológicas se trasladaron al laboratorio #9 del Instituto de Investigaciones Tropicales (INTROPIC) en la Universidad del Magdalena.

Fase de laboratorio Las ninfas se criaron en acuarios (largo: 30 cm, ancho: 15 cm y alto: 20 cm), a los cuales se le agregó 500 ml de agua y fueron forrados por dentro con tela de muselina que permitió que la ninfa se sujetara por las paredes del acuario al momento de emerger. Durante la cría no se le suministró ningún tipo de alimento. Las ninfas asociadas y su respectivo adulto se preservaron en etanol al 96%.

Los adultos capturados en campo se sumergieron en acetona por 24 horas para conservar el color de los especímenes (Ramírez, 2010) y se preservaron en sobres de cartulina de opalina blanca y en papel celofán transparente.

Las determinaciones taxonómicas se realizaron con las claves propuestas por Garrison et al. (2006; 2010) y Ramírez (2010) hasta nivel de género y hasta nivel de especie con las claves de Garrison (1990) y Förster (1999). Las identificaciones de los organismos fueron confirmadas por los profesores Alonso Ramírez de la Universidad de Puerto Rico y Rodolfo Novelo de la Universidad Nacional Autónoma de México. Los ejemplares se depositaron en el Centro de Colecciones Biológicas de la Universidad del Magdalena (CBUMAG).

Análisis de datos Para evaluar la representatividad de los muestreos en las áreas de estudio se realizó una curva de acumulación de especies con los estimadores no paramétricos (ACE y Chao 1). La descripción de estos estimadores se encuentra en Villareal et al. (2006) y Moreno (2001), los cálculos fueron realizados con el programa EstimateS 8.2. Para determinar la diversidad y dominancia se utilizaron la serie de números de Hill, donde N0 es conocido como la riqueza (S) de especies, N1 (eH´) como las especies abundantes y N2 (1/λ) como las especies muy abundantes (Jost, 2006 y Moreno et al., 2011). Se calculó el índice de equidad de Pielou (J´) para medir la proporción de la diversidad observada con relación a la máxima diversidad y el índice de Jaccard para determinar la similitud de las abundancias de las estaciones de muestreos y para conocer como es el recambio de especies entre las estaciones, se utilizó el índice de complementariedad (IC) Luego se realizó un

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Análisis de Componentes Principales (ACP) para conocer si existe alguna agrupación temporal y espacial entre la abundancia de las especies. Adicionalmente, se realizó un PERMANOVA (9999 permutaciones y Bray-Curtis como medida de la distancia) para determinar diferencias en las abundancias entre las estaciones de muestreo. Finalmente, se realizó la prueba de U de Mann- Whitney para conocer si hay diferencias estadísticas en la abundancia entre los periodos climáticos. Estos análisis se realizaron con los paquetes estadísticos Past 3.12. (Hammer et al., 2001) y R. Studio 0.99.903 (www.r-project.org).

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RESULTADOS

Composición y abundancia Se recolectó un total de 240 individuos, distribuidos en siete familias, 16 géneros y 22 especies. La familia más rica fue Libellulidae con seis géneros y ocho especies, lo que corresponde al 36,36% de la riqueza. Los géneros Hetaerina y Argia tuvieron la mayor representación con tres especies cada uno. Las especies más abundantes fueron Hetaerina occisa con 33,47% del total de los organismos, seguida de Hetaerina cf. capitalis (10,46%) y Argia sp.1 (10,46%); entre las espècies menos abundantes se encontraron Pantala hymenaea (0,42%), Dythemis nigra (0,42%), Ischnura hastata (0,83%), Erpetogomphus sabaleticus (0,83%) y Orthemis discolor (0,83%). La estación de Minca presentó la mayor riqueza y abundancia con 17 especies y 144 individuos, mientras que Pozo Azul registró los menores valores con 12 especies y 29 individuos (Tabla 1).

En cuanto a composición, se observó que ocho especies son compartidas por las tres estaciones (Hetaerina capitalis, Hetaerina occisa, Psaironeura angeloi, Argia sp.1, Mecistogaster ornata, Archilestes grandis, Cannaphila vibex y hercúlea). Se presentaron cinco especies exclusivas en Minca (Dythemis nigra, Dythemis sterilis, Erythemis carmelita, Orthemis discolor y Pantala hymenaea), una especie para la estación de Pozo Azul (Ischnura hastata) y una para La Victoria (Hetaerina cruentata).

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Tabla 1. Composición y abundancia de los odonatos capturados en la parte media del rio Gaira. *Especies que solo se encontraron en estadios inmaduros.

FAMILIA GÉNERO ESPECIE MINCA POZO AZUL LA VICTORIA TOTAL %

Aeshnidae Rhionaeschna Rhionaeschna cornigera 0 2 3 5 2,08 Calopterygidae Hetaerina Hetaerina cf. Capitalis 16 4 5 25 10,42 Hetaerina cruentata 0 0 7 7 2,92 Hetaerina occisa 71 7 2 80 33,33 Coenagrionidae Argia Argia sp.1 10 6 9 25 10,42 Argia sp.2 3 0 2 5 2,08 Argia sp.3 16 0 2 18 7,50 Ischnura Ischnura hastata 0 2 0 2 0,83 Mecistogaster Mecistogaster ornata 1 1 1 3 1,25 Psaironeura Psaironeura angeloi 2 2 1 5 2,08 Gomphidae Erpetogomphus Erpetogomphus sabaleticus* 0 1 1 2 0,83 Progomphus Progomphus pygmaeus* 0 1 16 17 7,08 Lestidae Archilestes Archilestes grandis 1 1 3 5 2,08 Libellulidae Brechmorhoga Brechmorhoga praecox 2 0 7 9 3,75 Cannaphila Cannaphila vibex 4 1 3 8 3,33 Dythemis Dythemis nigra 1 0 0 1 0,42 Dythemis sterilis 5 0 0 5 2,08 Erythemis Erythemis carmelita 4 0 0 4 1,67 Libellula Libellula hercúlea 4 1 2 7 2,92 Orthemis Orthemis discolor 2 0 0 2 0,83 Pantala Pantala hymenaea 1 0 0 1 0,42 Megapodagrionidae Teinopodagrion Teinopodagrion vallenatum 1 0 3 4 1,67 TOTAL 144 29 67 240 100

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En cuanto a la riqueza encontrada en los periodos climáticos, se capturaron 20 especies en el periodo de sequía y 17 en el periodo de lluvia. Las especies Rhionaeschna cornigera, Hetaerina cruentata, Erpetogomphus sabaleticus, Archilestes grandis y Dythemis nigra solo se encontraron durante el periodo de sequía, mientras que Ischnura hastata solo se capturó en el periodo de lluvias (Figura 3).

Figura 3. Abundancia promedio de las especies de odonatos recolectadas en los periodos de lluvia y sequía en la parte media del Río Gaira. Las barras indican la desviación estándar de los datos.

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Representatividad del muestreo Los estimadores no paramétricos (Chao 1 y ACE) indican que se capturó entre el 97,08% y el 98,87% de las especies esperadas para el área de estudio y el esfuerzo de muestroe realizado; por lo que se considera que el esfuerzo y unidades del muestreo fueron suficientes para tener una muestra representativa de la odonatofauna presente en la parte media del rio Gaira (Figura 4).

Figura 4. Curva de acumulación de especies del orden Odonata en la parte media del río Gaira en los tres sitios de muestreo.

Caracterización de la diversidad La equidad estimada en Pozo Azul (J´=0,882) y La Victoria (J´=0,880) fueron similares. En cuanto a la serie de números de Hill, en La Victoria presentó la mayor cantidad de especies abundantes (N1=11,48) y muy abundantes (N2=8,72), mientras que Minca presentó los menores valores tanto para equidad (J´= 0,659) como para N1 (6,48) y N2 (3,60) (Tabla 2).

Tabla 2. Índices de diversidad: diversidad de Shannon-Weiner (H’); dominancia de Simpson (λ), equidad de Pielou (J’) y Riqueza (N0), especies abundantes (N1) y especies muy abundantes (N2).

ESTACIONES H' Λ J' N0 N1 N2 La Victoria 2,441 0,1147 0,8805 16 11,48 8,72 Minca 1,869 0,2774 0,6596 17 6,48 3,60 Pozo Azul 2,192 0,1415 0,8822 12 8,95 7,07

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Índice de complementariedad Los valores más altos de complementariedad se presentaron entre Minca y Pozo Azul (0,62) y los más bajos entre Pozo Azul y La Victoria (0,29) (Tabla 3). La alta similitud entre las estaciones Pozo Azul y La Victoria, se respalda con el agrupamiento hecho con el índice de similitud de Jaccard (Figura 5).

Tabla 3. Índice de complementariedad de especies entre las estaciones. *Número de especies compartidas.

HÁBITATS Minca Pozo azul La Victoria MINCA - 8* 12* POZO AZUL 0,62 - 11* LA VICTORIA 0,43 0,29 -

Figura 5. Clúster de similitud entre las estaciones obtenido por el análisis de similaridad de Jaccard.

Variación espacial y temporal A nivel espacial, los dos primeros ejes del Análisis de Componentes Principales (ACP) acumularon el 50% de la varianza de los datos. La estación de Minca estuvo asociada principalmente por la

12 abundancia de Hetaerina occisa, mientras La Victoria estuvo definida por la presencia de Progomphus pygmaeus (Figura 6).

El análisis PERMANOVA evidenció diferencias en la abundancia entre las estaciones de muestreo (F= 2,852; p= 0,0002). La mayor similitud se presentó entre Pozo Azul y La Victoria (p= 0,3273), seguido de Minca y Pozo Azul (p= 0,0054) y por último La Victoria y Minca (p=0,0033).

Figura 6.Caracterización de las estaciones según las especies de odonatos, evaluadas a través de análisis de componentes principales.

El Análisis de Componentes Principales (ACP) evidenció que las especies no se asociaron en un periodo climático determinado. Los dos primeros componentes explicaron el 49.5% de la varianza de las especies entre los periodos climáticos (Figura 7). Lo anterior, fue confirmado por medio de pruebas estadísticas, las cuales arrojaron que las abundancias de los individuos es similar entre los dos periodos climáticos en la parte media del rio Gaira (W = 41914,0; p = 0,22). Además, se comparó el número de individuos capturados en cada estación de muestreo, donde Minca (W = 225,5; P = 0,69) y La Victoria (W = 256,5; P = 0,72) no presentaron diferencias; sin embargo, en Pozo Azul sí se encontraron diferencias (W=161,5; - P = 0,02). A nivel de especie, ninguna presentó diferencias en las abundancias entre los periodos climáticos (P>0,05).

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Figura 7. Caracterización de las especies de odonatos según los periodos de climáticos (lluvia y sequia) evaluado a través de análisis de componentes principales (ACP).

Asociación ninfa-adulto Se recolectaron un total de 103 ninfas distribuidas en cinco géneros (Argia, Hetaerina, Progomphus, Erpetogomphus y Brechmorhoga). Los organismos capturados correspondieron a ninfas en los últimos estadios larvales, de las cuales 17 emergieron entre la primera y segunda semana posterior a la captura, y dos alcanzaron su estado adulto por medio de múltiples mudas, con frecuencia promedio de 22 días. En total se asociaron 19 individuos, de los cuales 16 corresponden a Progomphus pygmaeus y tres a Brechmorhoga praecox. La longitud total de las exuvias de P. pygmaeus estuvo entre los 19,06 y 19,17 mm y las de B. praecox entre los 19,99 y 20,03 mm. Las 84 ninfas restantes no alcanzaron a emerger.

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DISCUSIÓN

Los individuos capturados en la parte media del rio Gaira corresponden al 6,43% de las especies y el 17,02% de los géneros reportados por Rache et al. (2013) para Colombia. A escala local, se recolectaron el 38% de las especies y el 44,44% de los géneros registrados por Pérez-Gutiérrez (2003) para el distrito de Santa Marta.

La familia con mayor riqueza de especies fue Libellulidae, estos datos coinciden con lo registrado en otros estudios para Colombia (Arango y Roldan, 1983; Altamiranda, 2009; Garzón-Sanabria y Realpe, 2009 y Altamiranda et al., 2010) y para el Neotrópico (Novelo-Gutiérrez y Gómez-Anaya, 2009). La alta diversidad y abundancia de la familia Libellulidae, se debe a que estos organismos se adaptan fácilmente en sitios que han sido intervenidos antrópicamente; además, se desarrollan en climas tropicales, subtropicales y templados (Carle, 1979; Silsby, 2001). La parte media del río Gaira, presenta bosques tropicales y subtropicales, lo que justifica la presencia de las especies de Libellulidae en esta zona.

En cuanto a la eficiencia del muestreo, se puede considerar que se obtuvo una representación válida en la abundancia de odonatos en la parte media del río Gaira, debido a que los porcentajes de eficiencia de los estimadores no paramétricos fueron mayores del 85%. Lo cual indica, que el número de muestreos realizados y las técnicas de capturas fueron suficientes para obtener una cantidad representativa de especies en las zonas de estudio, debido a que los valores de los estimadores fueron superiores al 70%, el cual es considerado como el mínimo valor para que una curva de acumulación sea asintótica (Jiménez-Valverde y Hortal, 2003).

La estación de Minca presentó la mayor abundancia y riqueza de organismos, esto se debe a que el sitio cuenta con diversos hábitats (quebradas, charcas temporales, fitotelmas, río, etc.), generando ambientes propicios para el establecimiento de muchas especies de Odonata en este lugar. En esta zona se ha retirado parte de la vegetación riparía debido a las construcciones que se han realizado a la orilla del río, lo que ha permitido el establecimiento de especies oportunistas que habitan en zonas de pastizales cerca a cuerpos de agua como son las especies de las familias Libellulidae, Coenagrionidae y Aeshnidae (Novelo-Gutiérrez y Gómez-Anaya, 2009); así como la formación de sitios abiertos con gran disponibilidad de luz, lo cual permite que haya mayor actividad durante el día, dado que existen muchas especies que se encuentran asociadas a áreas con alta luminosidad (Salazar et al., 2015). La variedad de hábitats de la que dispone Minca también puede explicar el alto número de especies exclusivas. Sin embargo, esta estación se caracterizó por la dominancia de Hetaerina occisa, que representó aproximadamente el 50% del total de la abundancia, esta especie se encuentra asociada en áreas no muy expuestas a la luz y

15 cerca de la vegetación. También,se observan en la orilla de ríos y quebradas con algún grado de alteración (Urrutia, 2005; Altamiranda, 2009; Salazar et al., 2015).

Las estaciones de Pozo Azul y La Victoria presentaron menor riqueza, debido a que estas zonas cuentan con una cobertura del dosel cerrado con poca penetración de luz, lo que disminuye la diversidad en estas estaciones. En este sentido, Novelo-Gutiérrez y Gómez-Anaya (2009) sugieren que la riqueza de odonatos es baja en zonas que carecen de mosaicos de áreas muy luminosas y sombras. En este trabajo la riqueza de especies fue relativamente alta en las estaciones de Minca y Pozo Azul de acuerdo con lo registrado por Pérez-Gutiérrez (2003).

La presencia del género Mecistogaster, puede ser considerada como un indicador de que parte de la vegetación en las zonas de estudio se conserva en buenas condiciones, a pesar de que estos sitios han sido intervenidos por actividades turísticas, recreativas y establecimientos de monocultivos. Este género usualmente habita de una vegetación conservada debido a que las ninfas se desarrollan en fitotelmas y en grandes agujeros de árboles desarrollados (Urrutia, 2005; Groeneveld, 2006; Garzón-Zanabria y Realpe, 2009).

La similitud en la riqueza y abundancias observadas en La Victoria y Pozo Azul pueden corresponderse a la cercanía entre estos dos sitios, permitiendo un flujo de especies y por presentar condiciones hidrológicas y estructura de hábitats similares correspondiente a bosque húmedo subtropical (bh-ST), mientras que Minca presenta formación vegetal característica de bosque seco tropical bs-T (Espinal y Montenegro, 1963; Novelo-Gutiérrez y Gómez-Anaya, 2009).

La riqueza y las abundancias de odonatos no presentaron diferencias entre los periodos de lluvia y sequía, esto coincide con lo registrado por Salazar et al. (2015) en Neiva, departamento del Huila, quienes encontraron que las riquezas y las abundancias son similares en los periodos climáticos. En el presente estudio no se presentaron diferencias, posiblemente porque la mayoría de los muestreos se realizaron en el 2015, año en el cual ocurrió el fenómeno del niño y el cambio en los periodos climáticos no estuvo muy marcado. Aun así, se mantuvo el régimen de precipitación histórico, pero con lluvias en menor intensidad.

La mayoría de las ninfas criadas en el laboratorio, se capturaron principalmente en los meses de agosto y septiembre. El promedio en la frecuencia de las mudas fue similar a lo presentado por Casallas-Mancipe et al. (2012) y superior a lo publicado por Gutiérrez et al. (2015) para organismos de la familia Coenagrionidae. La longitud de las exuvias de Progomphus pygmaeus fue menor con respecto a lo registrado por De Marmels (2005) para la especie Progomphus dorsopallidus; estas diferencias pueden ser debidas a que en este estudio no se proporcionó alimento a las larvas, lo cual influye en el crecimiento de las mismas (Domínguez y Fernández, 2009).

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CONCLUSIONES

La cuenca media del rio Gaira presenta una alta diversidad de especies de Odonatos con relación a otros trabajos, lo cual indica que esta zona es de importancia ecológica para el mantenimiento de especies que tienen requerimientos específicos para su desarrollo.

Existe variación de las abundancias entre las estaciones de muestreo; principalmente Minca donde se encuentran variedades de hábitats tanto conservados como intervenidos, lo que permite que esta zona tenga altos valores de abundancia y riqueza con respeto a las otras estaciones de muestreo. Así mismo, Las comunidades de odonatos no presentan variaciones en las abundancias entre los periodos climáticos, posiblemente porque la transición entre las épocas de lluvia y sequia no estuvo muy marcada por el fenómeno de niño que se presentó durante el tiempo de muestreo.

En este trabajo se registran por primera vez para el distrito de Santa Marta cuatro especies (Ischnura hastata, Psaironeura angeloi, Progomphus pygmaeus y Pantala hymenaea), por lo que el presente estudio es un gran aporte para los datos de distribución de esta especie en el país.

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