Anfibios Y Reptiles De Colombia

CATÁLOGO DE ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

ASOCIACIÓN COLOMBIANA DE HERPETOLOGÍA VOLUMEN 5 NÚMERO 2 Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia Asociación Colombiana de Herpetología www.acherpetologia.org

Editor Jefe

Wilmar Bolívar-García, Ph.D. Grupo de Investigación en Ecología Animal, Departamento de Biología Universidad del Valle

Comité Editorial

María Isabel Herrera-Montes, Ph.D. Grupo de Investigación en Ecología Animal, Universidad del Valle

Carlos Andrés Galvis Rizo, Biol. Jefe de Poblaciones de Fauna, Zoológico de Cali

Martha Silva, MAppSc. Fondo de Alianzas para los Ecosistemas Críticos - Patrimonio Natural

Manuel Hernando Bernal, Ph.D. Departamento de Biología, Universidad del Tolima

Sandra Victoria Flechas, Ph.D. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes

Zuania Colón Piñeiro, M.Sc. Investigadora Reserva Natural Los Yátaros, Gachantivá

Jesús Eduardo Ortega-Chinchilla, Ph.D. Laboratorio de Ecofisiología y Fisiología Evolutiva, Universidad de São Paulo

Asistencia Editorial Ángela María González-Colorado, Biol. Luz Ángela Flórez-Jaramillo, Biol. Grupo de Ecología Animal, Universidad del Valle Grupo de Ecología Animal, Universidad del Valle

Felipe A. Toro, Biol. María Ximena García-González, M.Sc. Instituto de Ecología, A. C. (INECOL), México Grupo de Ecología Animal, Universidad del Valle

ISSN: 2357-6324

Universidad del Valle Ciudad Universitaria Meléndez, Calle 13 # 100 - 00 Santiago de Cali, Valle del Cauca - Colombia Diciembre 2019

Portada: Hyloscirtus antioquia. Foto: Andrés Mauricio Forero-Cano Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia Asociación Colombiana de Herpetología www.acherpetologia.org

Comité Científico

Adolfo Amézquita, Ph.D. Departamento de Ciencias Biológicas, María Isabel Herrera-Montes, Ph.D. Grupo de Investigación en Universidad de los Andes, Colombia. Ecología Animal, Universidad del Valle, Colombia. Aldemar A. Acevedo, Ph.D. Grupo de Investigación en Ecología y María Ximena García-González, MSc. Grupo de Investigación en Biogeografía, Universidad de Pamplona - Colombia. Ecología Animal, Universidad del Valle, Colombia. Andrés Gómez Figueroa, Biol. Laboratorio de Ecología Animal, Martha Liliana Silva Velasco, MSc. Coordinadora Colombia - Fon- Universidad del Valle, Colombia. do de Alianzas para los Ecosistemas Críticos-CEPF, Patrimonio Natural, Colombia. Anyelet Valencia Aguila, MSc. Instituto de Biociências, Universi- dade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Brasil. Mauricio Rivera-Correa, Ph.D. Grupo Herpetológico de Antio- quia, Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Semillero de Carlos Andrés Galvis, Biol. Jefe de Poblaciones de Fauna, Zoológi- Investigación en Biodiversidad de Anfibios (BIO), Seccional Ori- co de Cali, Colombia. ente, Universidad de Antioquia, Colombia. Fernando Vargas-Salinas, Ph.D. Programa de Biología, Facultad de Mónica Andrea Gómez-Díaz, MSc. Grupo de Investigación en Ciencias Básicas y Tecnologías, Universidad del Quindío, Colombia. Ecología Animal, Universidad del Valle, Colombia. Giovanni Chaves Portilla, Biol. Fundación Ecodiversidad Colom- Orlando Armesto, Ph.D.(c) Laboratorio de Biología Evolutiva, Pon- bia. tificia Universidad Católica de Chile, Chile. Gustavo González Duran, MSc. Wildlife Conservation Society - Pablo Palacios, Estudiante Doctoral, Universidad de Los Andes, WCS, Colombia. Colombia Jhon Jairo Ospina-Sarria, Ph.D. Calima, Fundación para la Investi- Sandra Victoria Flechas, Ph.D. Departamento de Ciencias Biológi- gación de la Biodiversidad y Conservación en el Trópico, Colombia. cas, Universidad de los Andes, Colombia. Luis Alberto Rueda Solano, Msc. Universidad del Magdalena, Wilmar Bolívar-G, Ph.D. Grupo de Investigación en Ecología Ani- Colombia. mal, Departamento de Biología, Universidad del Valle, Colombia. Marco Rada, Ph.D. Laboratorio de Anfibios, Universidad de São Paulo, Brasil. ÍNDICE

Cómo usar este catálogo �� V Atelopus nahumae �� 1 Boana boans �� 8 Centrolene huilensis �� 18 Ceratophrys calcarata �� 24 Dendrobates truncatus �� 32 Micrurus lemniscatus �� 42 Phyllobates terribilis �� 47 Pristimantis simoterus �� 55 Tachiramantis douglasi �� 62 Urotheca fulviceps �� 70 Instrucciones para los autores �� VI

ASOCIACIÓN COLOMBIANA DE HERPETOLOGÍA "Sociedad para el conocimiento, divulgación y conservación de los Anfibios y Reptiles de Colombia" Foto: Khristian Venegas-Valencia Atelopus spurrelli CÓMO USAR ESTE CATÁLOGO Dentro de cada ficha usted encontrará:

1) Número de volumen y páginas que abarca la fi- afiliaciones institucionales y correo electrónico de cha. correspondencia.

2) Nombre científico de la especie, autor y año de 5) Foto de portada. su descripción. 6) Contenido de la ficha. 3) Nombre(s) común(es) de la especie. 7) Ícono que identifica el grupo (anfibio o reptil). 4) Autor(es) de la ficha e información sobre sus

Adicionalmente, usted encontrará dentro de cada ficha un mapa con las localidades donde se ha registrado la especie, fotos de apoyo y una descripción breve del perfil académico de los autores que han producido la ficha. Volumen 5 (2): 1-7 Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Atelopus nahumae Ruíz-Carranza, Ardila-Robayo y Hernández-Camacho, 1994 María A. Galvis-Aparicio1, Natalia Rivera-Rincón2, Raiza Nathaly Castañeda-Bonilla1, José Luis Pérez- González1,3 1Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA), Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia 2Grupo de Investigación en Evolución, Ecología y Conservación (EECO), Programa de Biología, Universidad del Quindío, Colombia 3Fundación Atelopus, Santa Marta, Colombia Correspondencia: [email protected]

Fotografía: José Luis Pérez-González

Taxonomía y sistemática (1994) sugieren que la diversificación del género en la SNSM surgió por más de dos eventos de colonización Atelopus nahumae (Anura: Bufonidae) fue des- provenientes de la Serranía del Perijá, asimismo argu- crita por Ruíz-Carranza, Ardila-Robayo y Her- menta que existe la posibilidad que la especiación haya nández-Camacho en 1994, con base en indivi- ocurrido por procesos de subespeciación. duos colectados en la Estación Experimental de San Lorenzo, municipio de Santa Marta, depar- Descripción morfológica tamento del Magdalena, Colombia. El epíteto específico alude a Nahumae, personaje épico Atelopus nahumae es una especie de tamaño corporal de las etnias supérstites (Arsario, Ika y Kogi) grande con cuerpo esbelto, las hembras tienen un ta- de la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM) maño corporal de 45,2-51,0 mm de longitud rostro- (Ruíz-Carranza et al. 1994). La relación filoge- cloaca (LRC) y 32,4-37,2 mm en machos. El rostro es nética de esta especie con sus congéneres aún acuminado o subacuminado proyectándose hacia el ni- es incierta, sin embargo, Ruíz-Carranza et al. vel anterior de la mandíbula, canthus rostralis angular, ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

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cie expuesta del dedo I, la cual es cornificada, tapizada de abundantes y diminutas espínulas. Tubérculos subarticulares manuales redondos, pequeños, sencillos, thenar redondo, poco definido y plano. Palmeadura basal interdigital manual vestigial en hembras y machos. Palmeaduras interdigitales delgadas, dedos I, II y III completamente palmeados y el IV 1/3 palmeado con alguna variabilidad. Fórmula falangeal manual 2-2-3-3, dedos I

Miembros posteriores moderadamente robustos, rodi- llas, talones y tarso sin pliegues; tubérculo metatarsal interno ovalado, aplanado y pequeño, tubérculo metatarsal externo subcónico, su diámetro alcanza c.a 1/2 de la longitud del interno. Tubérculos subarticulares sencillos poco definidos, redondos y aplanados. Palmeaduras interdigitales delgadas. Piel de la superficie dorsal lisa, extremidades anteriores con tubérculos pequeños, cóni- cos y verrugas adicionales en la región timpánica; ventralmente la piel es areolada (Ruíz-Carranza et al. 1994).

La coloración en vida es dorsalmente uniforme y completa o parcialmente café oscuro o crema, con una “X” grande en la región escapular, algunos con una línea vertebral completa o incompleta, café oscuro (Fig. 1A). Ventralmente es amarillo o crema con densas puntua- ciones color café en los machos, en las hembras las manchas son difusas y discontinuas, poseen una coloración café oscuro en gula, pecho y vientre, mientras que las palmas y plantas son color crema (Fig. 1B). En espe- Figura 1. Individuos de Atelopus nahumae, A: Vista dorsal y B: Vista címenes de colección preservados en etanol al 70%, la ventral. Fotografías: A: José Luis Pérez-González y B: Luis Alberto coloración se atenúa (Ruíz-Carranza et al. 1994). Rueda-Solano. Distribución geográfica casi recto en vista dorsal. Región loreal cóncava y vertical. Párpado superior con piel engrosada, sin tubércu- Atelopus nahumae es una especie endémica de la SNSM, los. Narinas poco prominentes y dirigidas lateralmente, Colombia (Fig. 2, Apéndice I). Se encuentra distribui- con aperturas dispuestas posteroventralmente, ovaladas da entre los 1500-2800 m s. n. m. en la Serranía de San y pequeñas, el tímpano, anillo timpánico, ostia pharyn- Lorenzo, vereda La Tagua, Bellavista, El Campano y geal y columella auris ausentes, ramus ótico del escamo- la cuenca alta del río Piedras, alto valle del río Burita- so representado por crestas supratimpánicas protube- ca y Don Diego (Ruíz-Carranza et al. 1994, Carvajali- rantes, glándulas paratoideas no evidentes. Hendiduras no-Fernández et al. 2008, Rueda-Solano et al. 2016a, vocales ausentes en machos (Ruíz-Carranza et al. 1994). Pérez-González, obs. pers.). Otros registros incluyen los corregimientos de San Pedro y Palmor en la Se- Miembros anteriores en hembras largos y delgados, en rranía de Cebolleta, municipio de Ciénaga, depar- machos más cortos y robustos, antebrazo robusto en tamento del Magdalena (Ruíz-Carranza et al. 1994, machos adultos. Dedos manuales delgados, largos, los Pérez-González, obs. pers.), cuenca alta del río Ranche- extremos algo dilatados ventralmente, con palmeadura ría en el departamento de La Guajira (Fig. 3) (Rueda- basal vestigial. Pollex en machos adultos con excrecen- Solano 2009) y en el municipio de Pueblo Bello en el de- cia nupcial muy desarrollada que cubre toda la superfi- partamento del Cesar (Granda-Rodríguez et al. 2008).

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Historia natural

Atelopus nahumae habita en bosques húmedos montanos de la SNSM (Ruíz-Carranza et al. 1994, Carvajalino-Fernández et al. 2008, Granda-Rodríguez et al. 2008, Rueda-Solano et al. 2016a). Los individuos de esta especie se observan con mayor frecuencia en la hojarasca del bosque aledaño a las quebradas y arroyos, también suelen percharse sobre la vegetación ribereña, así como en rocas y árboles caídos (Fig. 4) (Carvajalino-Fernández et al. 2008, Pérez-González y Galvis-Aparicio, obs. pers.). La mayor abundancia de esta especie se encuentra registrada en las quebradas de San Lorenzo, la cabecera del río Gaira y la cuenca media del río Tucurinca, (Carvajalino-Fernández et al. 2008, Granda-Rodríguez et al. 2008, Rueda-Solano et Figura 3. Localidades de registro de Atelopus nahumae. A: Quebra- da San Lorenzo, serranía de San Lorenzo, Santa Marta, Magdalena, al. 2016a, Pérez-González obs. pers.). La abundancia en B: Cabecera del río Gaira, corregimiento Bellavista, Santa Marta, estos lugares estaría relacionada con la poca interven- Magdalena, C: Quebrada Pascuales, corregimiento de San Pedro de ción antropogénica, asimismo a la presencia de bosques la Sierra y D: Cuenca media del Río Tucurinca, corregimiento de Palmor, Ciénaga, Magdalena. Fotografías: A, B y D: José Luis Pé- con vegetación densa que propicia microhábitats idó- rez-González y C: Luis Alberto Rueda-Solano. neos para el forrajeo, brindando óptimas condiciones a la época reproductiva (Granda-Rodríguez et al. 2008, Atelopus nahumae se reproduce todo el año. El macho Castañeda-Bonilla, obs. pers.). suele amplexar fuertemente a la hembra durante un largo tiempo hasta que ésta se encuentre preparada para desovar (Fig. 5), evitando que este se pueda alimentar, lo que implica un gran esfuerzo reproductivo por parte del macho, como sucede también en Atelopus laetissimus (Rocha-Usuga et al. 2017, Castañeda-Bonilla, obs. pers.). Las posturas son en forma de ristra o cuencas de rosario como en las demás especies del género Atelopus (Lötters 1996). Los renacuajos de A. nahumae tienen una longitud total aproximada de 10 mm, la coloración del dorso es negra con patrones de puntos o motas blan- cas (Fig. 6). Morfológicamente, los renacuajos son similares a las demás especies del género, tienen un disco oral grande con formula dentaria 2/3 y poseen un disco succionador o ventosa que les permite adherirse a las rocas sumergidas en las quebradas, con el fin de evitar ser llevados por la corriente (Lynch 1986, Lötters 1996, Rueda-Solano et al. 2015).

La ecología térmica y comportamiento termorregula- dor de A. nahumae es bastante variable, esto se debe a que habita en parches de bosques abiertos hasta donde accede la luz solar hacia el suelo, lo cual conlleva a que la especie tome comportamientos termo-conformes, con rangos estrechos y variables entre las temperaturas corporales diurnas y nocturnas (Rueda-Solano et al. Figura 2. Mapa de distribución de Atelopus nahumae en Colombia. 2016b).

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Figura 4. Perchas de individuos de Atelopus nahumae en la Sierra Nevada de Santa Mar- ta. Fotografías: A-C: José Luis Pérez-Gonzá- lez y B-D: Luis Alberto Rueda-Solano.

Amenazas disminución de la población (La Marca et al. 2005), no ha sido un factor que promueva el declive de A. nahu- Entre las principales amenazas que pueden afectar mae, como ha ocurrido con otras especies de Atelopus poblaciones de esta especie se encuentran la quitri- en Costa Rica, Panamá y en los Andes de Venezuela, diomicosis ocasionada por el hongo Batrachochytrium Colombia y Ecuador (Pounds y Crump 1994), lo cual dendrobatidis (Bd) (Rueda-Solano et al. 2016a, Flechas podría deberse a que no se han presentado cambios cli- et al. 2017). Otras amenazas no menos importantes, in- máticos fuertes dentro del rango de distribución de la cluyen la pérdida de hábitat debido a la fragmentación, especie en la SNSM (Granda-Rodríguez et al. 2012). uso del suelo para la agricultura y ganadería, la conta- minación del ambiente y de fuentes hídricas por la fu- Estado de conservación migación de los cultivos ilícitos (IUCN 2017). Si bien el cambio climático puede afectar la ecología de los an- Atelopus nahumae está catalogada por la IUCN como fibios y operar indirectamente con enfermedades en la especie En Peligro (EN), debido a la pérdida y frag- mentación de hábitat ocasionada por la ganadería, tala de bosques y la contaminación de las quebradas por la fumigación de cultivos (IUCN 2014). Además, por la presencia del hongo B. dendrobatidis (Bd) en esta especie y en el sector de San Lorenzo (Flechas et al. 2017).

Perspectivas para la investigación y conservación

Atelopus nahumae es una especie que se encuentra dentro del área protegida del Parque Nacional Natural SNSM, por lo que es importante adelantar estudios de monitoreo y densidad poblacional para saber el estado en que se encuentran estas poblaciones y si se encuentran declinando. También es necesario incluir trabajos sobre dieta, biología reproductiva y comportamental, ya Figura 5. Amplexos de Atelopus nahumae. Fotografías: A-B: Luis Al- que se desconoce la mayor parte de su historia natural. berto Rueda-Solano y C-D: José Luis Pérez-González. Actualmente el Grupo Herpetológico de la Universidad

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Carvajalino-Fernández, J. M., L.P. Saboya-Acosta, C. Padilla, M. J. Escárraga Fajardo y M. F. Porras. 2012. New Records of the harlequin frog Atelopus nahumae Ruíz-Carranza, Ardila-Robayo y Hernán- dez-Camacho, 1994, in the Sierra Nevada de Santa Marta (Colombia), with notes of its distribution. Herpetozoa 24: 121-126. Flechas, S. V., A. Paz, A. J. Crawford, C. Sarmiento, A. A. Acevedo, A. Arboleda, W. Bolívar-García, C. L. Echeverry-Sandoval, R. Franco, C. Mojica, A. Muñoz, P. Palacios-Rodríguez, A. M. Posso-Terra- nova, P. Quintero-Marín, L. A. Rueda-Solano, F. Castro-Herrera y A. Amézquita. 2017, Current and predicted distribution of the pathogenic fungus Ba- trachochytrium dendrobatidis in Colombia, a hotspot of amphibian biodiversity. Biotropica 1-10 pp. Granda-Rodríguez, H. D., A. Del Portillo-Mozo y J. M. Renjifo. 2008. Range Extension of the Harlequin Frog Atelopus nahumae (Anura: Bufonidae). Herpe- Figura 5. Renacuajos de Atelopus nahumae. Fotografías: Luis Alber- totropicos 4: 85-86. to Rueda-Solano Granda-Rodríguez H. D., A. A. Del Portillo-Mozo, J. M. Renjifo y F. Bolaños. 2012. ¿Están declinando todos del Magdalena y la Fundación Atelopus adelantan un los Atelopus de alta montaña? El caso de las ranas proyecto de monitoreo de ranas arlequines en la SNSM, arlequín de la Sierra Nevada de Santa Marta, Co- donde se están realizando estudios de ecología e historia lombia. Herpetotropicos 7 pp. natural en pro de la conservación de la especie. La Marca, E., K. R. Lips, S. Lötters, R. Puschendorf, R. Ibáñez, J. V. Rueda‐Almonacid, y J. E. García‐Pérez. Agradecimientos 2005. Catastrophic population declines and extinc- tions in neotropical harlequin frogs (Bufonidae: Agradecemos especialmente a la Asociación Colombia- Atelopus). Biotropica 37: 190-201. na de Herpetología (ACH) por la beca otorgada Botas Lötters, S. 1996. The Neotropical Toad Genus Atelopus. al Campo (2014) que nos permitió la realización de Checklist - Biology - Distribution. M. Vences and F. esta investigación. Asimismo, a Conservation Leader- Glaw Verlags GbR, Kön, Germany. ship Programme por su aporte en la financiación en el Lynch, J. D. 1986: Notes on the reproductive biology monitoreo y estudio de las ranas arlequines en la Sierra of Atelopus subornatus. Journal of Herpetology 20: Nevada de Santa Marta. A Parques Nacionales Naturales 126-129. de Colombia, que permite realizar estudios sobre el es- Pounds, J. A., y M. L. Crump. 1994. Amphibian decli- tado actual de anfibios en áreas protegidas, a Andrés Ro- nes and climate disturbance: the case of the golden cha-Úsuga por sus correcciones y al semillero Herpetoló- toad and the harlequin frog. Conservation Biology gico de la Universidad del Magdalena adscrito al Grupo 8: 72-85. de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada Rocha-Usuga, A. A., F. Vargas Salinas y L. A. Rueda- (GIBEA), por su apoyo e iniciativa para el desarrollo de Solano. 2017. Not Every Drought is Bad: Quanti- este documento. fying Reproductive Effort in the Harlequin Frog Atelopus laetissimus (Anura: Bufonidae). Journal of Literatura citada Natural History 1-16 pp. Rueda-Solano, L. A. 2009. Plan de Acción para la Con- Carvajalino-Fernández, J. M., B. Cuadrado-Peña y M. servación de los Anfibios Amenazados del Depar- P. Ramírez-Pinilla. 2008. Registros adicionales de tamento de La Guajira, Colombia, (PACAAGUA). Atelopus nahumae y Atelopus laetissimus para la Sie- Corporación Autónoma Regional de La Guaji- rra Nevada de Santa Marta, Colombia. Actualidades ra. (Documento on-line www.AmphibianArk. Biológicas 30: 97-103. org): http://www.amphibianark.org/pdf/Plan-de-

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 5 Atelopus nahumae Galvis-Aparicio et al. 2019

Accion-PACAAGUA.pdf. Acceso el 06 de septiembre 2017. Rueda-Solano, L. A., F. Vargas-Salinas y M. Rivera-Co- rrea. 2015. The highland tadpole of the harlequin frog Atelopus carrikeri (Anura: Bufonidae) with an analysis of its microhabitat preference. Salamandra 51: 25-32. Rueda-Solano, L. A., S. V. Flechas, M. Galvis-Aparicio, A. A. Rocha-Usuga, E. J. Rincón-Barón, B. Cuadra- do-Peña y R. Franke-Ante. 2016a. Epidemiological surveillance and amphibian assemblage status at the Estación Experimental de San Lorenzo, Sierra Ne- Acerca de los autores vada de Santa Marta, Colombia. Amphibian y Rep- tile Conservation 10: 7-19. María Alejandra Galvis Aparicio es estudiante del Rueda-Solano, L. A., C. A. Navas, J. M. Carvajalino-Fer- programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas nández y A. Amézquita. 2016b. Thermal ecology of de la Universidad del Magdalena en Santa Mar- montane Atelopus (Anura: Bufonidae): a study of ta, Colombia. Semillero Herpetológico Unimag, intrageneric diversity. Journal of Thermal Biology adscrito al Grupo de Investigación en Biodiversidad 50: 91-98. y Ecología Aplicada (GIBEA). Sus intereses de in- IUCN SSC Amphibian Specialist Group. 2014. Atelo- vestigación incluyen el estudio del hongo Batracho- pus laetissimus. The IUCN Red List of Threatened chytrium dendrobatidis (Bd) y otras enfermedades Species 2014. http://dx.doi.org/10.2305/IUCN. emergentes que afectan a los anfibios, en particular UK.2014-3.RLTS.T54519A3015811. Acceso el 06 de en anuros endémicos de la Sierra Nevada de Santa septiembre 2017. Marta. Ruíz-Carranza, P. M., M. C. Ardila-Robayo y J. A. Her- nández-Camacho. 1994. Tres nuevas especies de Natalia Rivera Rincón es bióloga de la Universidad Atelopus (Amphibia: Bufonidae) de la Sierra Nevada del Quindío, Grupo de Investigación en Evolución, de Santa Marta. Revista de la Academía Colombiana Ecología y Conservación (EECO). Sus intereses in- de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales: 153-163. cluyen el relacionar herramientas bioinformáticas con información ecológica, genética poblacional, evolutiva y geográfica de los anfibios y reptiles del neotrópico y otros organismos de interés.

Raiza Nathaly Castañeda Bonilla es bióloga de la Universidad del Magdalena en Santa Marta, Colom- bia. Pertenece al Semillero Herpetológico Unimag adscrito al Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA). Sus intereses de in- vestigación se relacionan con ecofisiología hídrica y desarrollo embrionario en anuros, teniendo en cuenta aspectos ecológicos y conductuales.

José Luis Pérez-González es biólogo de la Univer- sidad del Magdalena en Santa Marta, Colombia. Pertenece al Semillero Herpetológico Unimag adscrito al Grupo de Investigación en Biodiversi- dad y Ecología Aplicada (GIBEA). Sus intereses de investigación se enfocan en aspectos conductuales y ecológicos de herpetos, teniendo énfasis en comportamiento reproductivo y morfología en anuros.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 6 Atelopus nahumae Galvis-Aparicio et al. 2019

Apéndice I. Localidades y coordenadas geográficas de la distribución deAtelopus nahumae en Colombia. Acrónimos (ICN-UNAL) Instituto de Ciencias Naturales Universidad Nacional de Colombia; (CBUMAG: ANF) Colección Biológica Universidad del Magdalena.

Altitud (m s. Especímenes Localidad Latitud Longitud Referencia n. m.) ICN 36204, 36206- Magdalena, Ciénaga, camino a la Instituto de Ciencias 10,890 -74,00972 2000 13 Serranía de Cebolleta. Naturales (ICN). Magdalena, Ciénaga, corregimiento de Observación personal _ Palmor, Pueblo Indígena Zetai, cuenca 10,787203 -73,91835 1542-1800 José Luis Pérez- media del río Tucurinca, Palmor. González Magdalena, Ciénaga, cuenca de río Ruíz-Carranza et al. UTM 027 (ex ICN Frío, entre Cuchilla de Hiebrabuena y 10,892611 -74,0075 1720 1994, Carvajalino- 32428) Palmichal. Fernández et al. 2012. Magdalena, Ciénaga, corregimiento Unimagdalena CBUMAG:ANF: San Pedro de la Sierra, quebrada 10,901973 -73,972433 1478 Colector: Rueda- 01001 Pascual, Finca los Robles. Solano L. A. Magdalena, Ciénaga, cuenca del río Carvajalino-Fernández _ 11,018997 -73,98601 2043 Córdoba. et al. 2012. CBUMAG:ANF: Magdalena, Santa Marta, Unimagdalena 00925, 00954, corregimiento de Minca, Serranía de 11,115250 -74,05067 2192 Colector: Rueda- 00961, 00962, San Lorenzo, Cabañas de San Lorenzo, Solano L.A. 00994 sector Bella Vista. CBUMAG:ANF Carvajalino-Fernández Magdalena, Santa Marta, 00993, 01004, et al. 2012, corregimiento de Minca, Serranía de 01005, 01006, 11,111833 -74,060889 1560 Unimagdalena San Lorenzo, cuenca del río Gaira 01008, 01009, Colector: Rueda- (Cascada). 01010 Solano L.A. Magdalena, Santa Marta, Unimagdalena CBUMAG:ANF: corregimiento de Minca, Serranía de 11,125806 -74,05456 2217 Colector: Rueda- 00848 San Lorenzo, sendero quebrada San Solano L.A. Lorenzo. Ruíz-Carranza et al. Magdalena, Santa Marta, ICN 00439, 0440, 1994, Carvajalino- corregimiento de Minca, Serranía de 444, 430, 432, 11,111558 -74,05476 2100 Fernández et al. 2008, San Lorenzo, quebrada San Lorenzo, 4002-6. Rueda-Solano et al. Estación Forestal San Lorenzo. 2016a. Magdalena, Santa Marta, Serranía de Instituto de Ciencias ICN 36214-17 San Lorenzo, quebrada San Lorenzo, 11,107222 -74,04833 2020-2200 Naturales (ICN). Estación Forestal San Lorenzo. Cesar, Pueblo Bello, Pueblo Bello - Granda-Rodríguez et _ Nabusimake, Comunidad Indígena 10,400 -73,58333 1092 al. 2008. Arhuaco.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 7 Volumen 5 (2): 8-17 Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Boana boans (Linnaeus, 1758) Rana gladiadora

María José Camacho-Durán1,2,3, Jorge D. Jiménez P.1,3 1Grupo Javeriano de Herpetología, Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia 2Semillero de Ecología y Conservación de Anfibios y Reptiles, Facultad de Estudios Ambientales y Rurales, Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia 3Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Fabio Zabala

Taxonomía y sistemática primer dedo manual en machos adultos, y que utilizan durante las interaciones agresivas con sus congéneres Boana boans fue descrita por el naturalista sue- (Kluge 1979). Faivovich et al. (2005) en el estudio filoge- co Carolus Linnaeus en 1758 con el nombre de nético asignaron la especie al género Hypsiboas, en don- Rana boans, Pierre Joseph Bonnaterre en 1789 de permaneció hasta la publicación de Dubois (2017), sustituyó el nombre por Rana palmata. En 1800 que propone que Boana (Gray 1825) es el género apro- Marie Daudin la clasificó como Hyla boans, en piado para el taxón. 1990 Hoogmoed, en su reorganización taxonó- mica y geográfica, la consideró bajo el nombre Barrio-Amorós (2001) considera a B. boans dentro de de Hyla daudini. Boana boans fue asignada al un complejo de especies de las tierras bajas, aunque grupo fenético de las "ranas gladiadoras", de- Fouquet et al. (2007) a partir de un análisis filogenético bido a su comportamiento agresivo y a la pre- con base en el ADN, sugieren que B. boans es una úni- sencia de unas espinas prepólicas en la base del ca especie pero con distribución amplia en Sudamérica. ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 8 Boana boans Camacho-Durán y Jiménez 2019

De acuerdo con el trabajo de Pyron y Wiens (2011), B. boans está estrechamente relacionada con B. geographica y B. semilineata. Las ranas del género Boana compo- nen el grupo de las ranas gladiadoras con 92 especies en siete grupos, el grupo Boana semilineata en donde se encuentra B. boans es considerado un grupo no monofi- lético (Peloso et al. 2018).

Descripción morfológica

Boana boans es una rana grande entre los hílidos, es de color bronce, rojizo o café, el vientre es crema y el iris es de color bronce (Fig. 1A) (Ron y Read 2012). La piel ventral es granular y en el resto de superficies es lisa; el dorso presenta una coloración difuminada en gamas de ocre con tenues destellos rojizos, tomando tonos grisá- ceos y ocres intensos según su distribución geográfica y hora del día (Duellman 1970, 1971, 1978).

Según Mendoza (2014), B. boans presenta una longitud promedio rostro-cloaca (LRC) de 132 mm en Colombia, en comparación a poblaciones de Iquitos, Ecuador, en donde el promedio rostro-cloaca es de 100 mm (machos 84-118 mm, hembras 88-110 mm). Las hembras son de menor tamaño que los machos, característica inusual en ranas (Rodríguez y Duellman 1994). Su rostro es casi tan ancho como largo, redondeado lateral y dorsalmente, tiene membrana palpebral reticulada y pigmentada, la cual es incolora en las otras ranas gladiadoras con las que se suele confundir, como Boana lanciformis, Osteocepha- lus taurinus, Osteocephalus planiceps, Boana xerophylla y Boana rosenbergi, de las cuales se diferencia por la ausencia de un párpado inferior reticulado en estas úl- timas; el tímpano es visible y es 1/2 medio del diámetro del ojo, la cabeza es ancha, el iris es bronce y con croma- tóforos café oscuro, y la pupila es horizontal (Fig. 1B) Figura 1. A: Adulto de Boana boans encontrado en arroyo en época (Duellman 1971, Duellman 1994, Mendoza 2014, Ro- seca dentro de la finca Santuario de Herpetofauna El Caracolí, Puer- to Yuca, Mariquita, Tolima. Nótese el tubérculo calcar. B: Detalle de dríguez, Camacho-Durán y Jiménez obs. pers.). la membrana palpebral y el tubérculo calcar. Fotografías: Fabio Za- bala. Sus membranas interdigitales se extienden totalmente (más de dos tercios) hasta la base de los discos, excepto B. boans (usualmente confundidas), porque las mem- en el pulgar y segundo dedo, en donde van hasta la base branas de B. geographica alcanzan el centro del dedo de la penúltima falange; en los pies las membranas de externo y en B. boans la base del disco. Además, en B. todos los dedos van hasta la base de los discos; el tama- geographica, en los flancos y las superficies anteriores y ño de los dedos de las manos es I

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 9 Boana boans Camacho-Durán y Jiménez 2019

Distribución geográfica

Boana boans se distribuye en Centro y Sur América tropical, a lo largo del Chocó biogeográfico, desde Pana- má hasta el norte de Ecuador. Su distribución incluye la Isla de Trinidad, las Guayanas, Venezuela, Bolivia, Perú, la cuenca amazónica de Brasil y el piedemonte de las cordilleras Occidental, Central y Oriental de los Andes. En Colombia, se ha reportado en los departamentos de Chocó, Antioquia, Caldas, Cundinamarca, Sucre, Santander, Arauca, Atlántico, Bolívar, Boyacá, Vaupés, Casanare, Cesar, Tolima, Cauca, Caquetá, Mag- dalena, Córdoba, Putumayo, Valle del Cauca, Meta, Risaralda, Vichada y Amazonas, por debajo de los 1000 m s. n. m. (Fig. 3, Apéndice I) (De la Riva et al. 2000, Lynch y Suárez-Mayorga 2001, IUCN 2010, Acosta-Gal- vis 2017).

Historia natural

Boana boans es una especie de hábito nocturno, arbórea, de los bosques tropicales húmedos y bosques de galería. Suele encontrarse en la vegetación hasta los cinco metros de altura o en la arena, lodo y piedras expuestas en las orillas de los arroyos durante la estación seca. Los

Figura 2. Espécimen en posición ventral con detalle de membranas interdigitales de mano y pie izquierdo (depositado en el Museo de Historia Natural de la Pontificia Universidad Javeriana). Fotografía: María José Camacho Durán.

La longitud de juveniles postmetamórficos se encuentra alrededor de 10,5 mm (Rodríguez y Duellman 1994). Los renacuajos de B. boans se diferencian de las demás especies de ranas gladiadoras por su color café (Lynch y Suárez-Mayorga 2001, 2011), tienen forma ovoide y pueden alcanzar una longitud de 43 mm, de los cuales un 65% pertenece a la cola. El disco oral ventral tiene forma triangular y es aproximadamente un 50% más ancho que el cuerpo (Rodríguez y Duellman 1994); tiene 2/3 de hileras de dentículos, numerosas papilas marginales en el labio posterior en dos hileras continuas y papilas submarginales laterales. El tubo anal es corto y diestro. La aleta ventral es poco profunda, mientras que la dorsal es más pronunciada (Duellman 1970, Lynch y Suárez-Mayorga 2001, 2011).

Figura 3. Mapa de distribución de Boana boans en Colombia.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 10 Boana boans Camacho-Durán y Jiménez 2019 machos cantan perchados en los árboles donde esperan amplia distribución geográfica. La especie no ha sido a las hembras para el cortejo (Rodríguez y Duellman incluida en el Libro Rojo de los Anfibios de Colombia 1994, IUCN 2010, Mendoza 2014). La comunicación (Rueda-Almonacid et al. 2004) ni en los apéndices de entre ambos sexos es acústica y visual (Magnusson et al. la Convención sobre el Comercio Internacional de Es- 1999). El patrón de canto diario en la especie consta de pecies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES) dos picos principales de actividad que ocurren después (www.cites.org). del atardecer y antes del amanecer. El canto de cortejo se compone de notas cortas y bajas, el llamado de grupo Perspectivas para la investigación y conservación va de 3-10 notas, con una duración de 0,26 segundos, frecuencia de 114 ciclos por segundo, frecuencia do- Se requiere ahondar en la investigación de la distribu- minante de 376 Hz, con rangos de banda de frecuencia ción y tendencia en el tamaño de las poblaciones, al igual absoluta entre 200 y 700 Hz, ésta última está relaciona- que la ecología de la especie (IUCN 2010). Se podría da con el tamaño corporal; los intervalos de canto son evaluar su utilidad como especie modelo de fenómenos de 3,48 segundos y la tasa de canto es de 14 cantos por macroecológicos por su amplia distribución, y como minuto (Hödl 1977, Magnusson et al. 1999). indicadora de procesos a nivel del paisaje (p. ej. cambios en el uso del suelo, restauración). También, valdría la Generalmente se reproducen en arroyos permanentes pena investigar los límites de la especie a nivel taxonó- durante la época seca, los machos alcanzan el tamaño mico y elucidar mejor las relaciones entre las especies de adulto y actividad reproductiva a los dos años de edad los complejos y las poblaciones de tierras bajas, así como (Rodríguez y Duellman 1994, Magnusson et al. 1999). el grupo de las ranas gladiadoras (Barrio-Amorós 2001, Durante la reproducción forman nidos de arena que Fouquet et al. 2007, Peloso et al. 2018). contienen alrededor de 3000 huevos. Los nidos son de forma redondeada y suelen ser encontrados en los Agradecimientos márgenes de los arroyos. En su construcción participan ambos sexos y se encuentran a un nivel más bajo que Agradecemos a la Pontificia Universidad Javeriana por el nivel del arroyo, lo que permite la entrada de agua brindarnos las herramientas académicas y facilitar el durante lluvias fuertes y que, al inundarse, permite a los acceso a bases de datos para la búsqueda de material renacuajos abandonar el nido saliendo a la corriente de bibliográfico. A Julio Mario Hoyos por permitirnos agua adyacente (Duellman 1978, Menéndez-Guerrero acceder a la colección del Museo Javeriano de Historia 2001). Su dieta se compone principalmente de hormigas Natural, para la revisión de los especímenes colectados (Formicidae) y saltamontes (Acrididae y Tettigoniidae); de la especie. A Nicolás Urbina, Julio Mario Hoyos y la estrategia de caza consiste en esperar a que las pre- Mauricio Rivera por sus valiosos comentarios y corre- sas se acerquen para capturarlas (Menéndez-Guerre- cciones en la elaboración de esta ficha. A Daniel Grosso ro 2001). Algunas de sus estrategias antidepredatorias por su ayuda en la revisión de los especímenes. Al Gru- son la tanatosis (muerte fingida), llamados de auxilio, po Javeriano de Herpetología por la insaciable curiosi- despliegue de extremidades y producción de olor, con dad, constancia y disciplina para consolidar su versión reportes de la utilización de algunas de ellas juntas (Ro- final. cha y López-Baucells 2014). Literatura citada Amenazas Acosta-Galvis, A. R. 2017. Lista de los Anfibios de Co- Según La Marca et al. (2010) la población es estable lombia: Referencia en línea V.07.2017.0. Página web actualmente y no se encuentra seriamente fragmentada, accesible en http://www.batrachia.com; Batrachia, y aunque ha sido utilizada en el tráfico de especies como Villa de Leyva, Boyacá, Colombia. Acceso 15 No- mascota, esto no constituye una amenaza importante viembre de 2017 para la especie. Barrio-Amorós, C. L. 2001. Geographic distribution: Hyla boans. Herpetological Review 32: 113-114. Estado de conservación CITES. 2017. Apéndices I, II, II. https://cites.org/eng/ app/appendices.php. Acceso el 22 de enero del 2018 Boana boans está catalogada por la IUCN (La Marca et De la Riva, I., J. Kohler, S. Lotters y S. Reichle. 2000. Ten al. 2010) en Preocupación Menor (LC) en vista de su years of research on Bolivian amphibians: updated

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 11 Boana boans Camacho-Durán y Jiménez 2019

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Acerca de los autores

Jorge D. Jiménez P. es estudiante de Biología y Eco- logía de la Pontificia Universidad Javeriana, su principal interés es comprender las relaciones evolutivas de la herpetofauna con la vegetación.

María J. Camacho-Durán es estudiante de Biología y Ecología de la Pontificia Universidad Javeriana, e integrante del Semillero de Ecología y Conservación de Anfibios y Reptiles, SECAR; tiene intereses de in- vestigación en la ecología de vertebrados terrestres para estrategias de conservación en ecosistemas tropicales, y en la utilización de métodos de muestreo de amplio espectro como el monitoreo acústico pa- sivo.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 13 Boana boans Camacho-Durán y Jiménez 2019 -76,058 -74,6436 -74,8504 -74,6436 -74,6436 -74,8504 -74,6436 -75,0022 -74,8504 -74,6436 -75,1503 -74,6436 -74,6436 -74,6436 Longitud -75,02746 -75,28174 -76,83678 -72,595554 -72,595554 -72,595554 -72,595554 -72,595554 -72,595554 -75,662435 -75,374567 -75,198889 -75,198889 -75,198889 -75,198889 -76,177399 -71,7731111 -75,12377778 6,5469 6,5469 6,5469 6,5469 7,3214 6,5469 5,6022 6,5469 6,5469 6,5469 8,0882 8,1719 Latitud 5,95257 7,50935 5,95257 6,36664 7,48678 5,95257 4,267079 4,267079 4,267079 4,267079 4,267079 4,267079 6,628895 6,584722 6,584722 6,584722 6,584722 4,787166 6,3308056 5,571888889 - 0 100 100 100 100 100 100 550 310 500 615 230 500 310 513 400 220 310 513 450 510 655 450 283 250 200 1093 1093 1304 1093 Altitud Localidad ------Bárbara Sta. Hda. El RefugioReserva Natural Bárbara Sta. Hda. Sombrero-Fino Bosque Río Rayo ripario Bárbara Sta. Hda. El RefugioReserva Natural de La UdeA Clara Vegas Hda. de La UdeA Clara Vegas Hda. El Edén Bárbara Sta. Hda. - Bosque Quebradona Las Mercedes, Hda. El RefugioReserva Natural Bárbara Sta. Hda. Santo Espíritu Termales Bárbara Sta. Hda. de La UdeA Clara Vegas Hda. Bárbara Sta. Hda. Qda. La Clara" de la UdeA, Clara Vegas "Hda. - Bárbara Sta. Hda. Bocas Atrato del Bosque LaFinca Puna Envidia, Puna El Pepino sector de Nain Embalse de Urrá, Municipio obtenidas del Sistema de Información de Biodiversidad (SIB Colombia). La información fue descargada el 26 de enero de 2018. 26 de enero fue el descargada La información Colombia). (SIB de Biodiversidad de Información Sistema del obtenidas Leticia Leticia Leticia Leticia Leticia Leticia Maceo Luis San Maceo Carlos San Tarazá Maceo Luis San Gómez Plata Gómez Plata Alejandría Maceo Anorí Tarazá Luis San Maceo Narino Maceo Gómez Plata Maceo Gómez Plata Narino Maceo Turbo Tame Tierralta Tierralta Boana boans boans Boana Departamento Amazonas Amazonas Amazonas Amazonas Amazonas Amazonas Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Antioquia Arauca Córdoba Córdoba Localidades de en Colombia Voucher MPUJ_ANFB 973 MPUJ_ANFB 971 MPUJ_ANFB 974 MPUJ_ANFB 975 MPUJ_ANFB 972 MPUJ_ANFB 976 4059 MHUA-A 4928 MHUA-A 2683 MHUA-A 7193 MHUA-A 7520 MHUA-A 4814 MHUA-A 4926 MHUA-A 5846 MHUA-A 5847 MHUA-A 7840 MHUA-A 2203 MHUA-A 2027 MHUA-A 0085 MHUA-A 4927 MHUA-A 2157 MHUA-A 6023 MHUA-A 1142 MHUA-A 5845 MHUA-A 4350 MHUA-A 6283 MHUA-A 6544 MHUA-A 1180 MHUA-A SELVADU0061 IAvH:SSEYC:IN096:0595 3357 MHUA-A MPUJ_ANFB 1605 Apéndice I. Apéndice

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 14 Boana boans Camacho-Durán y Jiménez 2019 -76,55 -76,55 -76,65 -74,8412 -74,8412 Longitud -76,62086 -77,24996 -77,06301 -77,09677 -77,01697 -77,22171 -76,71816 -76,62086 -76,68353 -73,117305 -74,133712 -74,546743 -72,595554 -74,8833333 -73,1280556 -76,6177778 -76,4447222 -74,88527778 -74,85016111 -74,78382778 -74,78382778 -76,31888889 -76,31888889 -77,49777778 -77,35361111 -77,49777778 -73,46666667 -73,46666667 3,9 3,9 5,32 5,6298 5,6298 5,6993 5,7679 Latitud 5,67539 5,74327 7,92043 5,60512 5,77119 5,67539 5,14445 6,048071 5,583333 4,621283 5,076354 4,267079 5,5666667 6,1211111 5,594166667 5,688333333 5,688333333 5,319722222 5,633333333 5,796666667 5,796666667 5,326666667 5,633333333 5,580555556 5,591944444 5,580555556 ------82 53 40 75 80 89 53 70 70 61 678 430 430 123 433 433 123 143 602 602 600 Altitud Localidad El Valle Hda. Río Claro Qda. Casanguillas Bosque El Cariano río Manso privada, Reserva Natural Río Claro Río Manso Privada Reserva Natural Reserva Río Manso privada, natural Bosque El Cariano Salero Pacurita de Purre José San km 15, vía Quibdó - Medellín de localidad sin datos Nuquí, km 15, vía Quibdó - Medellín de Cugucho Francisco San Peye Angostura Nauca Río Tribuga de Quibdó Francisco San Pacurita de Purre José San El Amargal Biológica Estación El Paraíso Fca. Qda. El Bongo El Amargal Biológica Estación - - Rancho Camana Rancho Camana 3 km al NW de Villavicencio - Municipio Norcasia Norcasia Victoria Samaná Norcasia Norcasia La Dorada Norcasia Samaná panamericana Unión Quibdó Atrato Carmen de Atrato Nuquí Carmen de Atrato Baudó Alto Unguía Tado Baudó Alto Nuquí Quibdó Quibdó Atrato Nuquí Quibdí Nuquí Nuquí Itsmina Puerto López Restrepo Restrepo Villavicencio Puerto López Departamento Caldas Caldas Caldas Caldas Caldas Caldas Caldas Caldas Caldas Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Chocó Meta Meta Meta Meta Meta Voucher MHUA-A 5925 MHUA-A MPUJ_ANFB 2936 4256 MHUA-A 2776 MHUA-A MPUJ_ANFB 3269 MPUJ_ANFB 3101 MPUJ_ANFB 3399 MPUJ_ANFB 3268 2772 MHUA-A UTCH:COLZOOCH-H: 2334 UTCH:COLZOOCH-H: 1986 UTCH:COLZOOCH-H: 0646 UTCH:COLZOOCH-H: 2054 UTCH:COLZOOCH-H: 0829 UTCH:COLZOOCH-H: 2080 UTCH:COLZOOCH-H: 0832 UTCH:COLZOOCH-H: 1038 UTCH:COLZOOCH-H: 1777 UTCH:COLZOOCH-H: 1051 UTCH:COLZOOCH-H: 0799 UTCH:COLZOOCH-H: 0564 UTCH:COLZOOCH-H: 0553 UTCH:COLZOOCH-H: 0645 355 MHUA-A 747 MHUA-A 5128 MHUA-A 354 MHUA-A 6674 MHUA-A MPUJ_ANFB 979 MPUJ_ANFB 7342 MPUJ_ANFB 7341 MPUJ_ANFB 7200 MPUJ_ANFB 969

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 15 Boana boans Camacho-Durán y Jiménez 2019 Longitud -73,48684 -73,57961 -76,91095 -76,91095 -76,91095 -72,595554 -74,770147 -74,770147 -72,504791 -72,504791 -76,956944 -77,218966 -72,595554 -73,86100006 -73,59051079 -73,23676859 -73,23676859 -73,49972236 -73,23676859 -73,23676859 -73,23676859 -73,23676859 -73,23676859 -73,23676859 -73,23676859 -73,23676859 -74,34447222 -74,81277778 -74,81277778 Latitud 7,03093 7,37795 4,267079 5,385054 5,385054 5,078053 5,078053 3,613741 3,698611 3,613741 4,071083 3,613741 4,267079 7,25362977 7,25362977 7,25362977 7,25362977 7,25362977 7,25362977 7,25362977 7,25362977 7,25362977 7,25362977 3,227999926 7,438314382 7,349747079 5,852805556 5,302666667 5,302666667 ------308 100 Altitud - Localidad Vere Caserillo LosFinca Almendros, Miraflores, da La Balastrera - Verde El Cabildo Reserva Natural La Honda Vereda Golondrinas Aguamieluda, Vereda La Honda Vereda El Cabildo Bonita, Reserva Agua Natural Vereda Verde La Honda Vereda La Honda Vereda La Honda Vereda La Honda Vereda La Honda Vereda La Honda Vereda La Honda Vereda La Honda Vereda La Honda Vereda - - - Bosques Albania de la Ciudadela Los la Condesa vereda hacienda, Hacienda Pericos Los la Condesa vereda hacienda, Hacienda Pericos Los la Condesa vereda hacienda, Hacienda Pericos Anchicayá Bajo Bajo Llano Anchicayá Bajo de materiales Bahía fuente Málaga, Anchicayá Bajo Río Papurí - Municipio San Juan de Arama Juan San Puerto López de Torres Sabana Rionegro Betulia Rionegro de Torres Sabana Rionegro Rionegro Rionegro Rionegro Rionegro de Torres Sabana Rionegro Rionegro Rionegro datos Sin datos Sin datos Sin Sebastián de Ma San riquita Honda Honda Honda Buenaventura Buenaventura Buenaventura Buenaventura Buenaventura Yavarate Departamento Meta Meta Santander Santander Santander Santander Santander Santander Santander Santander Santander Santander Santander Santander Santander Santander datos Sin datos Sin datos Sin Tolima Tolima Tolima Tolima Cauca del Valle Cauca del Valle Cauca del Valle Cauca del Valle Cauca del Valle Vaupés Voucher AJC 3443 AJC MPUJ_ANFB 970 UIS-A 3513 UIS-A 4967 UIS-A 4888 UIS-A 4964 UIS-A 3759 UIS-A 4198 UIS-A 4966 UIS-A 4968 UIS-A 5191 UIS-A 4965 UIS-A 3853 UIS-A 4962 UIS-A 4969 UIS-A 4963 MPUJ_ANFB 8596 MPUJ_ANFB 977 MPUJ_ANFB 8597 MPUJ_ANFB 8754 MPUJ_ANFB 8751 MPUJ_ANFB 8753 MPUJ_ANFB 8752 2648 UVC:ANF 2646 UVC:ANF 2645 UVC:ANF 2647 UVC:ANF 2644 UVC:ANF MPUJ_ANFB 1172

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 16 Boana boans Camacho-Durán y Jiménez 2019 -73,78 -73,78 Longitud -76,85361 -72,595554 -67,488963 -73,57477778 2,18 2,18 Latitud 3,81804 4,267079 6,093634 3,996888889 - 50 50 50 100 Altitud Localidad Cipriano Reserva San Forestal Río Papuri Bojonawi Reserva Natural Bojonawi Reserva Natural Reserva Bojonawi Bojonawi Reserva Natural Municipio Buenaventura Yavarate Puerto Carreño Puerto Carreño Puerto Carreño Puerto Carreño Departamento Valle del Cauca del Valle Vaupés Vichada Vichada Vichada Vichada Voucher UVC:ANF 2653 UVC:ANF MPUJ_ANFB 1173 MPUJ_ANFB 4955 MPUJ_ANFB 5523 7655 MHUA-A MPUJ_ANFB 4954

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 17 Volumen 5 (2): 18-23 Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Centrolene huilensis Ruíz-Carranza y Lynch, 1995 Angela M. Mendoza-Henao1,2, Maria Camila Basto-Riascos3, Marco Rada4 1Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de México, México 2Grupo de Investigación en Ecología y Conservación Neotropical, Cali, Colombia 3Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes, Bogotá, Colombia 4Laboratorio de Anfíbios, Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Angela M. Mendoza-Henao

Taxonomía y sistemática especie que permitiera inferir su posición filogenética. Posteriormente, Catenazzi et al. (2012) incluyeron a C. Centrolene huilensis fue descrita por Ruíz- huilensis dentro del género Centrolene, con base en Carranza y Lynch (1995) a partir de siete in- dos individuos de la Reserva Yanayacu en la Provincia dividuos colectados en los alrededores del del Napo en Ecuador. Aunque Catenazzi et al. (2012) municipio de Isnos (anteriormente San José de recuperaron a C. heloderma como especie hermana Isnos), en el departamento del Huila, Colombia. de C. huilensis por medio de un análisis de máxima Inicialmente, C. huilensis fue ubicada en el verosimilitud, el valor de soporte de esta relación fue grupo prosoblepon, dentro del género Centro- bajo (menor al 50% de bootstrap). Estudios posterio- lene (Ruíz-Carranza y Lynch 1995), y luego su res por medio de criterios de optimización diferentes, estatus fue considerado como incertae sedis parsimonia e inferencia bayesiana, y con un mayor nú- dentro de la subfamilia Centroleninae por mero de terminales, indicaron a C. muelleri como la es- Guayasamin et al. (2009), ya que los auto- pecie más próxima a C. huilensis con soportes relativa- res no contaron con material genético de la mente altos. ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 18 Centrolene huilensis Mendoza-Henao et al. 2019

Debido a que la raíz del nombre genérico es femenina en griego (kéntron - pico, espuela - y ōlénē - codo), el epíteto fue corregido por Barrio-Amorós et al. (2019), siguiendo lo establecido por el Código Internacional de Nomenclatura Zoológica (ICZN 1999) de neutro (C. huilense) a femenino (C. huilensis).

Descripción morfológica

Los individuos adultos de C. huilensis son de tamaño mediano en comparación a otras especies del género; la longitud rostro-cloacal (LRC) de los machos adultos se encuentra entre 23,6-26,7 mm, en tanto que la única hembra conocida (depositada en la Colección de Her- petología del Instituto de Biodiversidad de la Univer- sidad de Kansas, USA; voucher KU-169722) presenta una longitud rostro-cloaca de 31,0 mm. La coloración general del dorso es verde con puntos y manchas verdes oscuras de diferentes tamaños, entremezclados con puntos pequeños de color blanquecino o crema con ligera tonalidad verde (Fig. 1A). Los huesos son verdes en vida; el labio superior, los bordes ulnares, tarsales y el área supracloacal son demarcados por una línea blanca. El iris es crema con reticulaciones negras evidentes. El peritoneo parietal que se extiende sobre la mitad anterior del abdomen es parcialmente blanco, mientras que el peritoneo visceral es translúcido (Fig. 1B).

Según la descripción original, C. huilensis presenta el rostro subacuminado en vista dorsal y moderadamente inclinado ventro-lateralmente en vista lateral. La especie presenta la piel dorsal levemente granular y los dientes vomerinos ausentes; el tímpano es grande (1,2 mm de diámetro anteroposterior) y en los machos adultos el húmero presenta una espina visible externamente, lami- nar y curvada hacia atrás (Fig. 1B). Por último, la palmeadura manual está presente pero reducida entre los dedos externos III y IV de la mano (Fig. 1B). Morfoló- gicamente, C. huilensis y C. muelleri son muy similares, no obstante, C. huilensis se diferencia por la presencia de tubérculos pronunciados en la ulna y el tarso (presentes, pero de menor tamaño en C. muelleri; ver figura en Duellman y Schulte 1993). Además, C. muelleri se ha registrado sólo en las cuencas de los ríos Huallaga y Ma- rañón en la ladera amazónica en Perú, entre los 1830- 2050 m s. n. m. (Twomey et al. 2014).

Distribución geográfica

Figura 1. Adulto de Centrolene huilensis (AMMH-174), A: vista dor- En Colombia, C. huilensis es conocida para dos loca- sal, B: vista ventral y C: vista lateral del paratipo (ICN-7455). Foto- lidades en la vertiente oriental de la cordillera Central grafías: A y B: Angela M. Mendoza-Henao y C: John D. Lynch.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 19 Centrolene huilensis Mendoza-Henao et al. 2019

se observan entre 1-1,5 m de altura (Fig. 3). Los machos adultos en estado reproductivo vocalizan entre las 19:00-02:00 h. El canto de anuncio de C. huilensis se compone por dos notas rápidas tonales agudas (obs. pers.), aunque no se cuenta con grabaciones del canto para una descripción cuantitativa del mismo. Algunos individuos son observados cerca (alrededor de 1 m) de algunas masas de huevos, sin embargo, no exhiben comportamientos de atención hacia las posturas (no se posan directamente sobre los huevos). Las masas de huevos son depositadas sobre las hojas que cuelgan por encima de los arroyos (promedio de 46,6 huevos por postura; 44-49; n=3), lo que favorece que los renacuajos caigan directamente en el agua cuando eclosionan los huevos. Los huevos y embriones en sus primeras fases (hasta el estadio 17 sensu Gosner 1960) son de color crema y verde claro (vitelo) y se encuentran cubiertos por una gelatina translúcida ligeramente blanquecina (Fig. 4A). A partir del estadio 18 los embriones adquie- ren un color gris claro, mientras que la gelatina que los recubre se torna de color más blanquecina e incrementa en volumen (Fig. 4 B-C). En los municipios de Isnos y San Agustín, C. huilensis es sintópica con la rana de cristal Espadarana audax. Figura 2. Mapa de distribución de Centrolene huilensis en Colombia. en el municipio de Isnos (kilómetros 1 y 7,4 al noroeste del municipio), departamento del Huila, a una eleva- ción de 1970-2190 m s. n. m (Ruíz-Carranza y Lynch 1995). Adicional a estos registros, en esta revisión re- portamos tres nuevas localidades de distribución para la especie. La primera corresponde al km 3 al suroeste del municipio de San Agustín, departamento del Huila (KU 169720-47); la segunda es en el municipio de Santa Le- ticia, departamento del Cauca (KU 144129-30); y la tercera, corresponde a una población a 6,9 km al noroeste del municipio de Isnos, sobre la carretera que conduce de Isnos a Popayán, vereda Los Hornitos, quebrada Los Hornos (afluente de la quebraba El Helechuzal, 1990 m s. n. m. AMMH 174-178) (Fig. 2, Apéndice I).

Historia natural

La historia natural para C. huilensis es en gran parte des- conocida, y la información aquí proporcionada corresponde a observaciones directas por parte de los autores de esta ficha.

Centrolene huilensis es una rana de actividad nocturna, Figura 3. Hábitat de Centrolene huilensis. Quebrada los Hornos, asociada a la vegetación en los márgenes de los arro- municipio de Isnos, departamento del Huila, Colombia. Fotografía: yos en bosques subandinos y andinos; los individuos Angela M. Mendoza-Henao.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 20 Centrolene huilensis Mendoza-Henao et al. 2019

Figura 4. Masas de huevos (no colectadas) de Centrolene huilensis, en diferentes estadios de desarrollo (17 a 20 sensu Gosner 1960). Vereda Hornitos, municipio de Isnos, departamento del Huila, Colombia; 1990 m s. n. m. Fotografías: José Criollo y Jorge Luis Peña-Núñez.

Amenazas sión de los individuos y la conectividad con otras poblaciones. Considerando que el nombre de la especie (su Las principales amenazas para C. huilensis son la des- epíteto corresponde al gentilicio del departamento del trucción y degradación del hábitat debido a la expansión Huila) y su grado de endemismo en el país, C. huilensis de actividades pecuarias (ganadería) y la contaminación podría ser usada como especie emblemática de las fuen- del agua (Wild y Lynch 2004). Esta especie requiere de tes de agua que surten los acueductos del municipio de un bosque de galería para su reproducción y, por lo Isnos y así incentivar la conservación de los bosques y tanto, puede ser muy sensible a la destrucción de este del recurso hídrico en la región. hábitat. Por último, resulta interesante el registro para la Estado de conservación especie en la ladera amazónica del Ecuador por parte de Catenazzi et al. (2012), ampliando el área de distri- En Colombia, C. huilensis no se encuentra catalogada bución geográfica de C. huilensis en 300 km. Este raro bajo alguna de las categorías de riesgo de conservación patrón interandino-amazónico ha sido reportado pre- (Rueda-Almonacid et al. 2004), mientras que en la lista viamente para algunas especies de ranas de cristal (p. ej. roja de la IUCN está bajo la categoría de En Peligro (EN) Centrolene geckoideum, C. buckleyi, “C”. medemi, Nym- (IUCN 2019). A la fecha, C. huilensis no se encuentra phargus posadae, Cochranella resplendens; Molina- incluida en ningún apéndice CITES (www.cites.org). Zuluaga et al. 2017) y Espadarana audax. La distancia geográfica de los registros colombianos y ecua- Perspectivas para la investigación y conservación torianos, el patrón inusual de distribución, y los resultados filogenéticos reportados por Twomey Son necesarios estudios de campo para conocer el et al. (2014; ver sección taxonomía y sistemática) estado de las poblaciones de C. huilensis, su historia de sugieren una diversidad no descrita entre las poblaciones vida, aspectos reproductivos y preferencias de hábitat. colombianas y las peruano-ecuatorianas de C. huilen- Lo anterior permitirá establecer su estado de conserva- sis. Por lo tanto, se recomienda colectar material de la ción, sus amenazas y facilitará planear futuras estrate- localidad tipo o sus alrededores para que nuevos aná- gias de manejo. lisis complementen los resultados filogenéticos obtenidos por Twomey et al. (2014) y ayuden a determinar los El único registro de C. huilensis para Colombia en los límites de la especie, así como sus implicaciones últimos 30 años es en un bosque de galería en la mi- taxonómicas. crocuenca de la quebrada El Helechuzal, la cual surte de agua al acueducto municipal de Isnos, departamento Agradecimientos del Huila, Colombia. A pesar de la importancia de dicha quebrada, esta no se encuentra bajo ninguna condición Agradecemos a José Luis Criollo-Yáñez, Michael Pasa- de conservación y está rodeada de potreros utilizados je y a su familia por la colaboración en la búsqueda de para ganadería (Fig. 3), lo que puede limitar la disper- la especie. A John D. Lynch, José Luis Criollo-Yáñez y

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 21 Centrolene huilensis Mendoza-Henao et al. 2019

Jorge Luis Peña por permitirnos el uso de sus foto- tuto de Ciencias Naturales-Universidad Nacional de grafías. A los dos revisores anónimos por sus valiosos Colombia, Ministerio del Medio Ambiente, Bogotá, aportes al manuscrito. La investigación de AMMH es DC-Colombia. 384 pp. apoyada económicamente por la Fundación Rufford Ruíz-Carranza, P. M. y J. D. Lynch. 1995. Ranas Centro- (Rufford Small Grant 18423-1) y por el Consejo Nacio- lenidae de Colombia VIII. Cuatro nuevas especies nal de Ciencia y Tecnología (CONACYT, beca número de Centrolene de la cordillera Central. Lozania 65: 416922). 1-16. Twomey, E., J. Delia y S. Castroviejo-Fisher. 2014. A re- Literatura citada view of Northern Peruvian glassfrogs (Centroleni- dae), with the description of four new remarkable Barrio-Amorós, C. L., F. J. M. Rojas-Runjaic, y J. C. species. Zootaxa 3851: 1-87. Señaris. 2019. Catalogue of the amphibians of Ve- Wild, E. y J. D. Lynch. 2004. Centrolene huilense. En: nezuela: Illustrated and annotated species list, dis- IUCN 2018. IUCN Red List of Threatened Species. tribution, and conservation. Amphibian & Reptile Versión 2018.1. Electronic database accessible at Conservation 13: 1-198. www.iucnredlist.org. Acceso el 19 de julio de 2018. Catenazzi, A., R. von May, L. A. G. Gagliardi-Urrutia, E. Lehr y J. M. Guayasamin. 2012. A new, high- elevation glassfrog (Anura: Centrolenidae) from Manu National Park, southern Peru. Zootaxa 3388: Acerca de los autores 56-68. Delia, J., L. Bravo-Valencia y K. M. Warkentin. 2017. Angela M. Mendoza-Henao es bióloga de la Uni- Patterns of parental care in Neotropical glassfrogs: versidad del Valle y candidata doctoral de la Univer- fieldwork alters hypotheses of sex‐role evolution. sidad Nacional Autónoma de México, México. Su Journal of Evolutionary Biology 30: 898-914. trabajo abarca múltiples temas de ecología y evolu- Duellman, W. E. y R. Schulte. 1993. New species of ción de anfibios neotropicales, usando herramientas centrolenid frogs from northern Peru. Occasional como la biología molecular y la bioacústica. Actual- papers of the Museum of natural history. The Uni- mente está desarrollando su tesis doctoral sobre la versity of Kansas 155: 1-33. evolución del canto en ranas de cristal. Gosner, K. L. 1960. A simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes on identification. Maria Camila Basto-Riascos es bióloga de la Uni- Herpetologica 16: 183-190. versidad del Quindío. Actualmente hace su maes- Guayasamin, J. M., S. Castroviejo-Fisher, L. Trueb, J. tría en el Departamento de Ciencias Biológicas de la Ayarzagüena, M. Rada y C. Vilà. 2009. Phylogene- Universidad de los Andes, Bogotá, Colombia. Está tic systematics of Glassfrogs (Amphibia: Centrole- interesada en desarrollar investigaciones enfocadas nidae) and their sister taxon Allophryne ruthveni. en ecología y comportamiento reproductivo de an- Zootaxa 2100: 1-97. fibios y reptiles neotropicales. ICZN. 1999. International Code of Zoological Nomen- clature = ICZN (4th edition). International Trust for Marco Rada es biólogo de la Pontificia Universidad Zoological Nomenclature, London, United King- Javeriana, con doctorado en la Pontificia Universi- dom. 106 pp. dad Católica de Rio Grande do Sul - PUCRS, Porto IUCN. 2019. The IUCN Red List of Threatened Species. Alegre, Brasil. Actualmente está desarrollando un Electronic database accessible at http://www.iucn- posdoctorado en el laboratorio de Anfibios en la redlist.org/search. Acceso 12 de septiembre de 2019. Universidad de San Pablo, USP - São Paulo, Brasil. Molina-Zuluaga, C., E. Cano, A. Restrepo, M. Rada y J. Sus intereses de investigación se centran en la di- M. Daza. 2017. Out of Amazonia: the unexpected versidad, evolución y sistemática de anfibios neotro- trans-Andean distribution of Cochranella resplen- picales, especialmente en la familia Centrolenidae, dens (Lynch and Duellman, (1978) (Anura: Centro- Craugastoridae, Dendrobatidae y Plethodontidae, lenidae). Zootaxa 4238: 268-274. integrando diferentes fuentes y líneas de evidencia Rueda-Almonacid, J. V., J. D. Lynch y A. Amézquita. como el ADN, la morfología y el comportamiento, 2004. Libro Rojo de los Anfibios de Colombia. Serie para entender patrones y procesos de especiación. Libros de Especies Amenazadas de Colombia. Insti-

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 22 Centrolene huilensis Mendoza-Henao et al. 2019 1 2 2 3 3 Referencia -76,25 -76,309 -76,2491 -76,2513 -76,1702 Longitud 1,95 1,869 1,9687 1,9731 2,2403 Latitud 1990 1970 2190 2170 1780 s. n. m.) Elevación (m Voucher ICN 7454-57 ICN 7461-63 ICN KU 144129-30 KU 169720-47 AMMH 174-178 2018 1980 1980 1971 1975 Año de colectaAño - - - - - en Colombia. Referencias: (1) este manuscrito, (2) Ruíz-Carranza y Lynch 1995, (3) especímenes en University of Kansas Kansas of 1995, (3) especímenes en University y Lynch (2) Ruíz-Carranza manuscrito, (1) este Referencias: en Colombia. Localidad Centrolene huilensis Centrolene 6,9 km al noroeste de la cabe 6,9 km al noroeste vereda de Isnos, cera municipal Los quebrada Los Hornitos, de la Qda. El (afluente Hornos del departamento Helechuzal), Colombia. Huila, de la cabece 7,4 km al noroeste departa de Isnos, ra municipal Colombia. Huila, del mento de la cabecera 1 km al noroeste departa de Isnos, municipal Colombia. Huila, del mento del Leticia, departamento Santa Colombia. Cauca, de San 3 km al suroeste Lavapatas quebrada Agustín, Arqueoló Parque del dentro Huila, del departamento gico. Colombia. Municipio Isnos Isnos Isnos Leticia Santa Agustín San Localidades se registrado ha donde Departamento Huila Huila Huila Cauca Huila Apéndice I. Apéndice University. KU = Kansas Naturales, de Ciencias = Instituto ICN M. Mendoza-Henao, de Angela de campo Herpetology Collection. Siglas: AMMH = número Institute Biodiversity

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 23 Volumen 5 (2): 24-31 Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Ceratophrys calcarata Boulenger 1890 Sapo cuerno

Amilcar Santos-Morales1,3, Juan Salvador Mendoza-Roldán2 1Grupo de Biodiversidad Unicordoba, Departamento de Biología, Universidad de Córdoba 2Grupo de Investigación en Química y Biología, Universidad del Norte, Barranquilla, Colombia 3Grupo Ecología y Conservación de Fauna Silvestre, Universidad Nacional de Colombia Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Amilcar Santos-Morales

Taxonomía y sistemática dedos más exteriores (III-IV y IV-V) y la pérdida de un escudo vertebral, todas estas sinapomorfias morfológi- Ceratophrys calcarata fue descrita a partir de cas que comparten las especies pertenecientes al género un espécimen hembra depositado en el Mu- Ceratophrys. Actualmente se considera al género seo de Historia Natural de Londres, cuya Stombus una sinonimia de Proceratophrys y Ce- localidad tipo asignada fue Colombia. An- ratophrys, ubicados dentro de la familia Cera- teriormente era incluida en la familia Lepto- tophrydae, subfamilia Ceratophrynae y tribu dactylidae, dentro de la subfamilia Cerato- Ceratophryini (Frost et al. 2006, Frost 2014). Las phrynae (Lynch 1971). Lynch (1982) propuso relaciones intragenéricas muestran que las especies C. incluir esta especie dentro del género Stombus, calcarata del Caribe y C. cornuta de la Amazonía, son basado en caracteres morfológicos, tales especies hermanas (Lynch 1982), y han sido anterior- como pliegues laterales en el interior del tarso, mente confundidas en la literatura (Barrio-Amorós

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA crestas óticas, membranas iguales entre los 2004).

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Figura 1. A: Vista frontal y B: Vista lateral de Ceratophrys calcarata. Fotografías: Juan Salvador Mendoza-Roldán.

Descripción morfológica cantos laterales y puntas bulbosas libres; primer dedo más largo que el segundo, cuarto igual al primero y Esta especie alcanza los 75 mm de longitud rostro-cloaca ambos alcanzan la base de la penúltima falange del ter- (LRC), siendo las hembras más grandes que los machos cero; un amplio callo palmar; tubérculos metacarpianos (Galvis-Peñuela et al. 2011). Posee una cresta gruesa a lo bien desarrollados. Dedos de los pies cortos y palmea- largo del canthus rostralis, del borde interno del ojo y por dos en la base; tercer dedo más largo que el quinto y al- encima del tímpano; dientes vomerianos en dos crestas canza la base de la antepenúltima falange del cuarto; un cortas bordeando las coanas; la lengua mide la mitad del gran tubérculo metatarsiano interno en forma de pala ancho que la boca abierta, su borde posterior es libre (Fig. 2); una cresta tarsal que termina cerca del talón; y profundamente dentado; hocico romo, ampliamente una serie de pliegues cutáneos débiles en el talón y la ro- redondeado visto desde arriba; la mandíbula superior se dilla. Cuerpo muy robusto en la región postaxilar, igual extiende hacia el frente un poco más que la inferior. Fosas a la mayor anchura de la cabeza. Piel del dorso granu- nasales dorsales, apenas proyectadas, cuya distancia des- lar, con muchos tubérculos gruesos y crestas siguiendo de el extremo del hocico es el doble de su distancia des- un patrón de color; la garganta y el pecho con gránulos de el ojo. Ojos grandes y prominentes, su diámetro es la dispersos; abdomen y fémur inferior con gránulos; una mitad de su distancia desde la punta del hocico; diá- cresta ósea de las fosas nasales hasta el labio superior; metro interorbital ligeramente menor que el párpa- saco vocal medial (Cochran y Goin 1970). do superior; párpado con un tubérculo central simple (Fig. 1 A-B), por lo que recibe su nombre común (sapo Los renacuajos de C. calcarata se caracterizan por po- cuerno). Tímpano bastante distintivo, su diámetro ma- seer un par de cubiertas mandibulares (jaw sheaths) yor a tres quintas partes del diámetro del ojo (Fig. 1B). muy queratinizadas y pigmentadas, esta estructura se Dedos de las extremidades anteriores cortos, con los encuentra acompañada por seis hileras de dientes labiales anteriores y siete posteriores. El disco oral de esta especie se encuentra no emarginado, bordeado completamente por papilas marginales (Lynch 2006). La especie presenta la configuración oral típica de larvas carní- voras tipo I, con musculatura mandibular hipertrofiada, papilas submarginales ausentes, cubierta mandibular superior ancha con una muesca medial, cubierta mandibular inferior ancha convexa en posición medial y complementaria a la superior. La forma corporal de los renacuajos es oval/deprimida, los ojos se encuentran en posición dorsal y el espiráculo en posición sinistral. La aleta dorsal es baja y se origina cerca de la unión dor- Figura 2. Detalle de la pala metatarsal para la excavación. Fotografía: sal de la cola con el cuerpo, la cola termina en punta Juan Salvador Mendoza-Roldán. (McDiarmid y Altig 1999).

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Distribución geográfica

Esta es una rana endémica del Caribe Colombo- Venezolano (sin incluir sus islas) y sus bosques estacio- nalmente secos. En Colombia, habita en las tierras bajas del Caribe en los departamentos de Atlántico, Bolívar, Cesar, Córdoba, La Guajira, Magdalena, Norte de San- tander y Sucre (Cochran y Goin 1970, Ruíz et al. 1996, Renjifo y Lundberg 1999, Cuentas et al. 2002, Dueñez et al. 2004, Romero et al. 2008, Rueda et al. 2008, Galvan et al. 2009, Moreno et al. 2009, Romero y Lynch 2010, Gal- vis et al. 2011, Medina et al. 2011, Acosta 2012, Rome- ro y Lynch 2012, Blanco et al. 2013). En Venezuela, su presencia se ha documentado en los estados de Falcón, Lara, Mérida y Zulia (Rueda et al. 2004). También se tiene un registro de esta especie en zona de bosques hú- medos tropicales en el sur del departamento de Córdo- ba. Ha sido registrada entre los 0-500 m s. n. m. (Fig. 3, Apendice I).

Historia natural

Es una especie que presenta un comportamiento anti- depredatorio agresivo y suele defenderse dando saltos Figura 4. A: Eventos de depredación sobre presas vertebradas; Ce- ratophrys calcarata depredando un individuo de Rhinella humboldti, vereda Corrales de San Luis, Tubará, Atlántico. B: Macho exhibiendo saco gular luego de vocalización, septiembre 21 de 2014. Tubará, At- lántico. Fotografías: Diego A. Gómez.

hacia el depredador, intimidando con la boca abierta y mordiendo si es necesario. Es una especie minadora y suele permanecer hasta seis meses bajo tierra entrando en un periodo de estivación, emergiendo después de fuertes lluvias. Se le ha encontrado enterrada hasta un metro bajo el suelo en el Santuario de Flora y Fauna Los Colorados (Cuentas et al. 2002). Luego de emerger bajo el suelo, esta rana es un depredador voraz, incluyendo una variada dieta compuesta por artrópodos, roedores, lagartos y serpientes, con preferencia por otras ranas, incluyendo conespecíficos (Pérez-Anaya y Blanco-Cer- vantes 2016) (Fig. 4A). También se ha reportado que es- pecímenes post-metamórficos consumen reptiles, roedores, coleópteros, formícidos, entre otros (Schalk et al. 2014). Los renacuajos en esta especie son carnívoros y se alimentan de las larvas de anuros, el comportamiento cabalístico hace parte de sus hábitos dietarios (Cuentas et al. 2002, Galvis-Peñuela et al. 2011).

Los adultos de esta especie suelen congregarse en char- Figura 3. Mapa de distribución de Ceratophrys calcarata en Colom- cas durante la época reproductiva que concuerda con bia.

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Figura 5. Individuo parcialmente enterrado en Jardín de un colegio rural, departamento del Cesar. Fotografìa: Juan Salvador Mendoza- Roldán. la temporada lluviosa, donde se escucha a los machos vocalizar y se observan parejas amplexantes. Esta es una especie sedentaria, solo muestra desplazamientos activos durante los periodos lluviosos, cuando se le puede observar incursionando en hábitats sin la presencia de cuerpos de agua. Pese a que su actividad se concentra durante las lluvias, se han observado algunos individuos activos durante la temporada seca, dentro de los bosques que se ubican cerca de cuerpos de agua; a estos se les ha observado permanecer semi-enterrados con el cuerpo bajo tierra y la cabeza por encima de la superficie (Fig. 5). Son depredadores que prefieren la estrategia de sentarse y esperar el paso de sus presas potenciales, Figura 6. Estructuras tegumentarias de la piel en C. calcarata fo- se observó un individuo depredar un lagarto heliófilo tografiadas con un microscopio de luz sobre láminas histológicas preparadas con tinción de hematoxilina-eosina: A) Capa calcifica- (ver foto de portada), esta estrategia de forrajeo pasiva da (E-K) observada en la piel dorsal. Convenciones: e: Epidermis; permite la emboscada de presas durante el día. Durante C: Cromatóforos; SS: Stratum spongiosum; E-K: Capa de calcio; d: la noche, la especie ha sido observada en los bordes de Dermis. Barra=100 µm. B) Verruca hydrophilica presente en la piel ventral, tomada de la región inguinal de esta especie. Convenciones: jagueyes y charcas alimentándose de otros anfibios (Fig. e: Epidermis; ec: Capilares epidérmicos; SS: Stratum spongiosum; M: 4A). Galvis-Peñuela et al. (2011) describen un compor- Glándula mucosa; S: Sulcus. Barra=100 µm. Fotos por: Juan Salva- tamiento de caza singular para la especie, donde “el ani- dor Mendoza-Roldán. mal levanta una pata sobre el cuerpo, proyecta los dedos sobre el suelo y los hace vibrar como señuelo para atraer ventral del animal. Estas estructuras las comprenden va- presas y ponerlas al alcance de su boca”. Estos autores rios capilares epidérmicos arreglados de manera ascen- apuntan que la reproducción se da en charcas efímeras dente a lo largo de una depresión (sulcus), formando un y, como consecuencia, el ciclo de desarrollo larval es plexo vascular cuya disposición permite la recuperación acelerado durando apenas unos pocos días. activa de agua desde el sustrato (Fig. 6A). En esta especie la piel del dorso es considerablemente más gruesa que Ceratophrys calcarata presenta adaptaciones tegumen- la de otros anfibios, en algunas partes alcanza 400 µm tarias relacionadas con el hábito fosorial, que le confie- de grosor (Mendoza-Roldán 2014). La piel de esta espe- ren la capacidad de aprovechar al máximo la humedad cie posee la característica única de presentar una capa disponible en el sustrato; la piel ventral cuenta con una formada por depósitos de sales de calcio y fósforo que vasta red de capilares y vasos sanguíneos que permiten configuran la capa E-K (Fig. 6B). Esta capa calcificada la rehidratación. Se destaca la presencia de estructuras se presenta entre los estratos esponjoso (SS) y compacto complejas llamadas Verruca hidrophylica, las cuales de la dermis (d), y se encuentra compuesta también por presentan una distribución femoro-inguinal en la región células vivas (Mangione et al. 2011). En ejemplares del

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Caribe colombiano se encontró que en algunas regiones cie, dado el éxito que tiene para soportar condiciones de la piel dorsal esta capa calcificada puede alcanzar los extremas durante tiempo prolongado. Las especies de 50 µm de espesor (Mendoza-Roldán 2014). Lillywhite este género forman un capullo epidérmico para la hi- (2006) describe que, dependiendo de su grosor, las es- bernación (Wells 2007), pero observamos que este no tructuras calcificadas son virtualmente impermeables al ha sido descrito para C. calcarata. Otro aspecto intere- agua, confiriéndole a la piel la capacidad de disminuir la sante para estudiar serían las características del desarro- pérdida de agua por evapotranspiración. Mangione et llo y ecología de sus larvas. Pese a su comportamiento al. (2011) describe que dentro del género Ceratophrys el agresivo, es una especie completamente inofensiva, por estrato E-K suele ser continuo, con muy pocas interrup- este motivo es importante desmitificar algunas de estas ciones a lo largo de su extensión, observándose también creencias por medio de la educación y sensibilización sobre la región ventral abdominal del animal. Esta au- hacia su protección. Esta es una especie única de la costa tora propone a este carácter como una sinapomorfia de Caribe colombiana, lo que la convierte en una candidata los ceratophrydos y argumenta la hipótesis del origen de carismática para programas locales de conservación. la capa E-K, como un remanente del esqueleto dérmico presente en el ancestro de los anfibios modernos. Agradecimientos

Amenazas Juan Salvador Mendoza-Roldán agradece a Diego Gó- mez por contribuir con fotografías de la especie. Agra- Es importante evaluar el estado de las poblaciones de decimientos a Andrew J. Crawford por su dirección en esta especie como una estrategia binacional de conser- la investigación de la morfología tegumentaria de esta vación; se desconoce el impacto que genera el tráfico especie, que hizo parte del proyecto de tesis para optar ilegal y el comercio internacional sobre sus poblacio- por el título de Biólogo. Los autores extendemos nues- nes. La extensión de la frontera agrícola y ganadera en tro agradecimiento al profesor Wilmar Bolívar-García y la parte oriental de su área de distribución también po- al equipo editorial del Catálogo por permitirnos contri- drían afectar el estado de sus poblaciones (Rueda et al. buir con esta ficha. 2004). Sequías prolongadas impuestas por el régimen de cambio climático podrían tener efectos sobre su desa- Literatura citada rrollo y supervivencia. El sapo cuerno es considerado culturalmente como una especie venenosa por parte Acosta-Galvis, A. R. 2012. Anfibios de los enclaves sede los campesinos del norte de Colombia, al ser una de cos del área de influencia de los Montes de María y las únicas especies de anuros que intentará defender- la ciénaga de La Caimanera en el Departamento de se atacando y dando mordiscos; este comportamiento Sucre. Biota Colombiana 13: 211-231. despierta el miedo en la gente, por lo que la especie es Barrio-Amorós, C. L. 2004. Amphibians of Venezuela, comúnmente eliminada, además los campesinos de systematic list, Distribution and references; an Up- Tubará, Atlántico, la consideran una especie maléfica date. Revista Ecologia Latino Americana 9: 1-48. que puede ser utilizada en la brujería. Blanco-Torres, A., L. Báez, E. Patiño-Flores y J. M. Ren- jifo. 2013. Herpetofauna del valle medio del río Estado de conservación Ranchería, La Guajira, Colombia. Revista Biodiver- sidad Neotropical 3: 113-122. Actualmente esta especie se encuentra en la categoría de Cochran, D. M. y C. J. Goin. 1970. Frogs of Colombia. Preocupación Menor (LC) de la lista roja de la IUCN Smithsonian Institution Press, USA. 655 pp. (Rueda et al. 2004) y no está en ninguno de los apéndi- Cuentas D., R. Borja, J. D. Lynch y J. M. Renjifo. 2002. ces del CITES. Anuros del departamento del Atlántico y norte de Bolívar. Universidad del Atlántico. CRA. 117 pp. Perspectivas para la investigación y conservación Dueñez-Gómez, F., J. Muñoz-Guerrero y M. P. Ramírez- Pinilla. 2004. Herpetofauna del corregimiento Es una especie de distribución restringida a los bos- Botillero (El Banco, Magdalena) en la depresión ques secos estacionales del Caribe colombiano, uno de Momposina de la región Caribe colombiana. Actu- los hábitats más amenazados del país. Muchos aspectos alidades Biológicas 26: 65-74. de su historia natural aún son desconocidos. Sería ideal Frost, D. R. 2019. Amphibian Species of the World: an estudiar las adaptaciones ecofisiológicas de esta espe- Online Reference. Version 6.0 (13 May 2019). Elec-

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Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 29 Ceratophrys calcarata Santos-Morales y Mendoza-Roldán 2019

Wells, K. D. 2007. The ecology and behavior of amphibians. Chicago, IL: Univ. of Chicago Press. 1148 pp.

Acerca de los autores

Amilcar Santos Morales, biólogo egresado de la Universidad de Córdoba, sus intereses son la demo- grafía y evolución de las historias de vida de anfibios y reptiles, principalmente del género Anolis. Tam- bién tiene interés en el efecto de la trasformación de hábitats sobre los anfibios y reptiles en el bosque seco tropical.

Juan Salvador Mendoza-Roldán, biólogo de la Universidad de los Andes en Colombia, estudiante de la Maestría en Ciencias Naturales de la Universi- dad del Norte en Barranquilla. Se encuentra actualmente trabajando sobre la conservación de especies amenazadas presentes en el borde costero del departamento del Magdalena.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 30 Ceratophrys calcarata Santos-Morales y Mendoza-Roldán 2019

Apéndice I. Coordenadas de localidades en Colombia donde se ha registrado Ceratophrys calcarata. Referencias: 1, Sistema de información de Biodiversidad (SiB), 2) Pérez-Anaya y Blanco-Cervantes 2016, 3) Colecciones en línea Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colom- bia, 4) Santos-Morales y Mendoza-Roldán 2019.

Departamento Municipio Localidad Latitud Longitud Fuente Atlántico Sabana Grande Ciénaga El Convento 10,854 -74,761 3 Atlántico Piojó Casco urbano 10,74871 -75,10792 4 Atlántico Tubará Chorro de San Luis 10,89838 -74,99924 4 Bolívar Hatillo de loba Reserva Natural El Garcero 9,01417 -74,0567 1 Bolívar Santa Catalina Hacienda El Ceibal 10,6327 -75,2393 1 Bolívar San Juan Nepomuceno SFF Los Colorados 9,94492 -75,1003 3 Cesar El Paso El Paso 9,61694 -73,6003 1 Cesar El Paso Finca La Fe 9,57022 -73,479 1 Cesar Pelaya Hda. Las Tapias 8,67876 -73,7318 1 Córdoba Ayapel Afueras casco urbano 8,30953 -75,1413 1 Córdoba Ayapel Bodegas ICA 8,32 -75,1444 1 Córdoba Ayapel Casco urbano 8,3141 -75,1486 1 Córdoba Lorica Vereda Ceiba Pareja 9,17667 -75,9031 1 Córdoba Lorica Bosque ITA 9,26667 -75,8167 1 Córdoba Pueblo Nuevo Hacienda Toronto 8,4 -75,2833 1 Córdoba Montería Maracayo 8,4 -75,9167 1 Córdoba Sahagún Catalina 8,80731 -75,4074 1 Córdoba Montería Vereda Maracayo 8,4 -75,8833 1 Estación piscicola Universidad de Córdoba Lorica 9,24396 -75,8094 3 Córdoba Córdoba Tierralta Vereda Tuis Tuis 8,04308 -76,0954 4 La Guajira Albania Cerrejón, calles del pueblo 11,7162 -72,26459 3 Magdalena El Banco Corregimiento Botillero 9,10084 -73,9789 1 Magdalena Pivijay La Avianca, El Globo 10,5414 -74,37878 2 Magdalena Pivijay La Avianca, Monte Claro 10,5497 -74,34683 2 Magdalena Pivijay La Avianca, Altamira 10,5394 -74,34599 2 Sucre Tolú Tolú 9,52806 -75,5819 1

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 31 Volumen 5 (2): 32-41 Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Dendrobates truncatus (Cope, 1861) Rana venenosa de rayas amarillas

Maria Silvana Cárdenas-Ortega1, Paul David Alfonso Gutiérrez-Cárdenas1, Mariana Cifuentes-Ortegón2, Alejandra María Patiño-Gallego2 1Grupo de Ecología y Diversidad de Anfibios y Reptiles, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Caldas. 2Grupo de Investigación en Ecosistemas Tropicales, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Caldas. Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Elson Meneses Pelayo

Taxonomía y sistemática de ese grupo a D. galactonotus al transferirla al géne- ro Adelphobates. Actualmente, el grupo D. tinctorius Dendrobates truncatus (Anura: Dendroba- está conformado por dos clados, uno constituido por tidae) fue descrita originalmente por Cope las especies trans-andinas D. auratus y D. truncatus, (1861) como Phyllobates truncatus, y posterior- y el otro constituido por las especies cis-andinas D. mente sinonimizada por Cope (1863) y Cope leucomelas y D. tinctorius (Grant et al. 2017). Adicio- (1897) como Hylaplesia truncata y Dendrobates nalmente, Grant et al. (2017) consideraron que el clado truncatus, respectivamente. Silverstone (1975) formado por las dos especies trans-andinas es delimita- incluyó esta especie en el grupo tinctorius, junto do por dos sinapomorfías fenómicas, relacionadas con con D. auratus, D. galactonotus y D. tinctorius, la presencia de un intestino corto en sus renacuajos y pero Grant et al. (2006), basados en caracteres la ausencia en sus secreciones cutáneas de quinolizidina

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA moleculares (secuencias de ADN) excluyeron 1,4 disustituido.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 32 Dendrobates truncatus Cárdenas-Ortega et al. 2019

Figura 1. Morfología de adultos de Dendrobates truncatus. A: Textura granular del dorso; B: Coloración amarilla (Ibagué, Tolima) y C-D: Verdosa (Anorí, Antioquia; Segovia, Antioquia) de las bandas dorsolaterales y ventrolaterales; E: Coloración amarillenta (Ibagué, Tolima) y F: Azulosa de la reticulación ventral en las regiones gular y abdominal. Fotografías: A, B y E: Cristian Camilo Morales, C: Esteban Alzate, D: Jhonattan Vanegas y F: Twan Leenders.

Descripción morfológica 1975). Según Corredor y Uribe (2008), la pigmentación de los renacuajos se empieza a observar a partir del esta- Dendrobates truncatus presenta la siguiente combi- dio 42, pero en algunos individuos sólo se presenta una nación de caracteres: tamaño pequeño (adultos, lon- vez culminada la metamorfosis. gitud rostro-cloaca LRC = 25-30 mm) en compara- ción con las demás especies de su género. Aunque Dendrobates truncatus se distingue de otras especies del los machos son de menor tamaño (LRC = 22,4-26,5 género por las siguientes características (aquellas de D. mm) en comparación con las hembras (LRC = 25,8- truncatus en paréntesis): Dendrobates auratus presenta 29,7 mm) (Ovalle-Pacheco et al. 2019), no es notable dorso liso (dorso ligeramente granular), manchado y al- el dimorfismo sexual (Silverstone 1975, De la Ossa et gunas poblaciones con bandas anchas y punteadas (dor- al. 2012). Piel ligeramente granular en la parte posso sin manchas y con líneas dorsolaterales completas) terior del dorso (Fig. 1A) y del abdomen. El patrón (Gualdrón-Duarte et al. 2016a, Gualdrón-Duarte et al. de coloración es negro con líneas dorsolaterales 2016b); Dendrobates tinctorius tiene un mayor tamaño amarillas (Fig. 1B) o verdosas (Fig. 1 C-D) completas, corporal, 34-50 mm (25-30 mm), dorso con reticu- que se conectan en la parte posterior del cuerpo, y líneas lado amarillo o azul y sin líneas dorsolaterales (dorso ventrolaterales que pueden ser completas o incompletas negro sin reticulado y líneas dorsolaterales amarillas o de coloración amarillo o verdoso más pálido (Páez et al. verdosas); Dendrobates leucomelas presenta tres bandas 2002, Suárez y Alzate-Basto 2014, Gualdrón-Duarte et dorsales amarillas o naranjas con machas negras (dorso al. 2016b). Según Zambrano et al. (2005), la coloración negro sin bandas y con líneas dorsolaterales amarillas de la reticulación en las regiones gular y abdominal o verdosas) (Silverstone 1975, Gualdrón-Duarte et al. varía entre algunas poblaciones de la cuenca del valle 2016b). Además, con ninguna de estas especies se en- geográfico del río Magdalena; al norte, la coloración es cuentra en simpatría (Acosta-Galvis 2019). amarilla (Fig. 1E), mientras que al sur (p. ej. Mariquita) la coloración es azul pálido o verdoso (Fig. 1F). El tím- Dendrobates truncatus se puede distinguir de otras es- pano es circular y con un tamaño igual al radio del ojo; pecies similares en la familia Dendrobatidae, tales como el tubérculo tarsal puede estar levemente desarrollado o Andinobates fulguritus, Phyllobates aurotaenia, P. lugu- ausente; omosternum presente (Cope 1861, Silverstone bris y P. vittatus, con base en las siguientes característi-

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 33 Dendrobates truncatus Cárdenas-Ortega et al. 2019 cas (aquellas de D. truncatus en paréntesis): Andinobates (Páez et al. 2002, Acosta-Galvis et al. 2006, De la Ossa fulguritus es una especie pequeña (12-16,5 mm), con et al. 2011, Rangel-Ch. et al. 2012, Romero-Martínez un tamaño corporal menor (25-30 mm), de dorso ne- y Lynch 2012, Burbano-Yandi et al. 2016, Gualdrón- gro con líneas anchas dorsolaterales amarillo-doradas, Duarte et al. 2016b, Acosta-Galvis 2019, Balaguera- amarillo-verdes o verdes brillantes (líneas dorsola- Reina et al. 2019). La ocurrencia de D. truncatus en terales amarillas o verdosas); una línea dorsomedial bosques secos diferencia esta especie de las otras cua- que corre entre los ojos y la región occipital (sin línea tro especies del género Dendrobates (auratus, leucome- dorsomedial); presenta líneas laterales anchas de color las, nubeculosus, tinctorius), las cuales habitan exclusi- verde, rojo o naranja, que se extienden desde la ingle vamente bosques húmedos tropicales (Guarnizo et al. hasta la mitad del costado (líneas laterales amarillas o 2019). Balaguera-Reina et al. (2019) estimaron, a través verdosas que se extienden desde el antebrazo hasta la de modelos de distribución, que la probabilidad de ingle, en algunas ocasiones fragmentadas); vientre de presencia de D. truncatus incrementa con la altitud, color negro, con un patrón jaspeado de color rojo, siendo esa probabilidad mayor alrededor de los 800 m s. naranja, azul o verde sobre el color negro (vientre re- n. m., con una disminución cerca a los 2000 m s. n. m., ticulado amarillo o verdoso pálido) (Kahn y Montoya y que el área estimada de ocurrencia de esta especie es 2016). Phyllobates aurotaenia presenta las extremidades de 127.931 km2, de los cuales 26.247 km2 son idóneos. y el vientre de color negro con pequeños puntos verdes, azules, dorados, naranjas o blancos (las extremidades y el Historia natural vientre con reticulación amarilla o verdosa) (Amézqui- ta 2016). Phyllobates lugubris, con la cual D. truncatus Dendrobates truncatus es una especie diurna, territo- es generalmente confundida, tiene el dorso y la cabe- rial y se encuentra en zonas boscosas con abundante za de color negro, con líneas delgadas dorsolaterales de hojarasca y lejos de cuerpos de agua lénticos (Fig. 3A) color dorado, amarillo, crema o azuloso, que se extien- (Medina-Rangel et al. 2011, De la Ossa et al. 2012, Pa- den desde la base dorsal del muslo hasta el extremo del ternina-H. et al. 2013, Molina-Zuluaga et al. 2014, hocico y conectándose entre sí por una banda que atraviesa el rostro (líneas dorsolaterales amarillas o verdosas), y las extremidades son negras con un jaspeado de color dorado, amarillo, amarillo verdoso (extremidades reticuladas amarillo o verde) (Savage 2002). Phyllobates vittatus tiene el dorso y la cabeza de color negro, con líneas anchas dorsolaterales de color dorado, naranja o rojo-anaranjado, que se extienden desde la base dorsal del muslo hasta el extremo del hocico y conectándose entre sí por una banda que atraviesa el rostro (líneas dorsolaterales amarillas o verdosas), y las extremidades son de color negro con un jaspeado azul verdoso (extremidades reticuladas amarillo o verde) (Savage 2002).

Distribución geográfica

Dendrobates truncatus es una especie endémica de Colombia, que se distribuye en tierras bajas a lo largo del valle del río Magdalena, la región del Caribe y el norte del Chocó biogeográfico, el flanco oriental de la cordillera Central y el flanco occidental de la cordillera Oriental. Específicamente, en los departamentos de Antioquia, Bolívar, Boyacá, Caldas, Cesar, Chocó, Cór- doba, Cundinamarca, Huila, Magdalena, Santander, Su- cre y Tolima (Fig. 2, Apéndice I). Dendrobates truncatus habita en bosques húmedos tropicales, bosques sub- Figura 2. Mapa de distribución de Dendrobates truncatus en Co- andinos y bosques secos entre los 0-1270 m de altitud lombia.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 34 Dendrobates truncatus Cárdenas-Ortega et al. 2019

Román-Palacios et al. 2016, Carvajal-Cogollo et al. 2019). Esta rana venenosa presenta un modo reproductivo de huevos terrestres con desarrollo larval acuáti- co (Wells 2007). La oviposición sucede en la hojarasca húmeda y, cuando eclosionan los renacuajos, los machos adultos se encargan de transportarlos en la espalda (Fig. 3B) para luego depositarlos en diversos reservorios de agua de plantas hospederas o agujeros en los árbo- les (fitotelmatas), donde encuentran alimento y refu- gio (Gualdrón-Duarte et al. 2016, Mendoza-R. 2018). En condiciones de cautiverio, ocurre la ovoposición durante todo el año (Corredor-Londoño y Uribe-Tovar 2008), pero la mayor cantidad de posturas se produce durante los periodos de mayor precipitación, entre los meses de marzo-junio; el número promedio de huevos por nidada (= fecundidad) es 3,7 (rango 1-8 huevos) (Corredor-Londoño y Uribe-Tovar 2008, Guayara- Barragán y Bernal 2012) y la fertilidad (número de huevos fértiles/total de huevos de la nidada) es en promedio del 78% (rango 0-100%) (Guayara-Barragán y Bernal 2012). El diámetro de los huevos varía entre 2,5-7,3 mm al día siguiente de la ovoposición y entre 6,7-12,4 mm en el estadio 25 (Corredor-Londoño y Uribe-Tovar 2008). Los embriones de D. truncatus se desarrollan en microhábitats con una variación de temperatura ambiental entre 22-29,5 °C, rango en el cual exhiben una supervivencia entre el 62-100% (Bernal-Bautista y Lynch 2013). Sin embargo, su mortalidad embrionaria aumenta drásticamente a temperaturas ≤18 y ≥29 °C (Bernal 2008). En cautiverio, la duración del periodo embriona- Figura 3. A: Dendrobates truncatus en hojarasca (Santa Marta, Mag- rio es de alrededor de 19 días (rango = 12–25 días) y el dalena) y B: Macho transportando un renacuajo (Coello, Tolima). tiempo de desarrollo larval dura cerca de 56 días Fotografías: A: Luis Alberto Rueda y B: Víctor Fabio Luna. (rango 44 ± 67 días), en los cual se puede presentar canibalismo (Corredor-Londoño y Uribe-Tovar 2008). al. 2017, Marín-Martínez et al. 2019). Erazo-Londoño et al. (2016) mencionaron la presencia de alcaloides El canto de advertencia de D. truncatus está compuesto pertenecientes a las familias Histrionicotoxina, Indo- por 59 pulsos por segundo, con una frecuencia domi- lizidina, Quinolina y Decahidroquinolina, los cuales nante de 1,80-2,50 Hz y una duración de 1,10 notas pueden variar en cantidad y composición dependiendo por segundo, con un rango de frecuencias de 2,9-3,9 de la zona en la que se encuentra la especie. Sin embar- Hz (Gualdrón-Duarte et al. 2016b). Dendrobates trun- go, en dicho estudio no se evidenció que la disponibili- catus es una especie de forrajeo activo, con un índice dad del alimento y la dieta de D. truncatus influyan en la de nicho trófico de 0,02 (Marín-Martínez et al. 2019), composición de estos metabolitos, los cuales son algunos sugiriendo que es una especie con una dieta espe- de los principales precursores de los venenos que carac- cialista (según Solé y Rödder 2009, índices de nicho terizan a los dendrobátidos (Saporito et al. 2004). Por trófico cercanos a 0 corresponden a especies especialistas otro lado, Molina-Zuluaga et al. (2014) evaluaron varios y valores cercanos a 1 a especies generalistas). La dieta parámetros poblacionales de tres poblaciones de D. está compuesta principalmente por hormigas, particu- truncatus en el norte de los Andes colombianos y larmente de los géneros Crematogaster, Pheidole y Sole- demostraron que la dinámica poblacional es es- nopsis, seguida por los ácaros (orden Acari) (Silverstone table y constante. Individuos de esta especie han sido 1975, Zambrano-González et al. 2005, Posso-Peláez et registrados con garrapatas (Silverstone 1975).

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Amenazas Perspectivas para la investigación y conservación

Dendrobates truncatus no se considera una espe- Aunque la mayoría de información acerca de esta especie amenazada. Sin embargo, dado que esta especie cie es obtenida a partir de investigaciones ex-situ (Corre- requiere de reservorios de agua y microhábitats húme- dor y Uribe 2008, De La Ossa et al. 2012), se recomienda dos en los bosques para garantizar el desarrollo y su- profundizar en la investigación de las poblaciones en pervivencia de sus renacuajos, la transformación de estado natural, ya que es una especie abundante con una los bosques en matrices antrópicas con fines agrícolas, probabilidad de supervivencia, detectabilidad y recap- mineros, cultivos ilícitos y/o urbanos, podría afectar tura alta (Molina-Zuluaga et al. 2014). Por otro lado, al los microhábitats que utilizan (Bernal 2008, Lynch y presentar una gran plasticidad y flexibilidad a persistir Arroyo 2009). Según Balaguera-Reina et al. (2019), se en ambientes perturbados, puede ofrecer interesantes desconoce el área total de perturbación en su rango de oportunidades para realizar estudios relacionados con distribución. aspectos ecológicos y conductuales en respuesta a la perturbación ambiental. De igual manera, es necesario Esta especie se encuentra actualmente incluida en la expandir e implementar el monitoreo de parámetros lista del Apéndice II de la Convención sobre el Comer- demográficos a lo largo de su área de distribución, con el cio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y fin de conocer y promover su conservación. Además, se Flora (CITES), dado que es usualmente cazada y comer- requieren más estudios de historia natural, incluyendo cializada como mascota por sus vistosos y llamativos las herramientas bioacústicas que aportan importante colores (IUCN 2018). información sobre su forma de interactuar en el medio en el que habita. Estado de conservación Agradecimientos Dendrobates truncatus es una especie catalogada en Preocupación Menor (LC), ya que su área de distri- A Alberto Rueda-Solano, Cristian Castro Morales, bución es amplia y sus poblaciones son aparente- Elson Meneses-Pelayo, Esteban Alzate, Jhonattan mente abundantes (IUCN 2018). Sin embargo, esta Vanegas, Twan Leender y Víctor Fabio Luna por su especie exhibe cierta tolerancia a la perturbación de su colaboración con las fotografías de los individuos de D. hábitat por causas antrópicas como la deforestación y truncatus. la fumigación con glifosato y otros pesticidas (Lynch y Arroyo 2009, Bernal et al. 2009). La mayoría de po- Literatura citada blaciones conocidas se encuentran en áreas donde hay constante intervención, con ocurrencia de algunas po- Acosta-Galvis, A. R., C. Huertas y M. A. Rada. 2006. blaciones en algunas áreas protegidas (p. ej. Sierra Ne- Aproximación al conocimiento de los anfibios en vada de Santa Marta, Santuario de Flora y Fauna Los una localidad del Magdalena Medio (departamento Colorados, Parque Nacional Natural Paramillo, Reserva de Caldas, Colombia). Revista de la Academia Co- Natural Privada Riomanso, Parque Nacional Natural lombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales Tayrona, Estación Primatológica de Colosó y Reserva 30: 291-303. Forestal Serranía de Coraza) (Cope 1863, Acosta- Acosta-Galvis, A. R. 2012. Anfibios de los enclaves se- Galvis et al. 2006, Bernal et al. 2009, Galván-Guevara y cos del área de influencia de los Montes de María y De La Ossa 2009, Balaguera-Reina et al. 2019). Estudios la Ciénaga de La Caimanera en el departamento de demográficos realizados en diferentes años en la Sucre. Biota Colombiana 13: 211-231. Reserva Forestal Protectora Serranía de Coraza (mu- Acosta-Galvis, A. R. 2019. Lista de los Anfibios de Co- nicipio de Colosó, Sucre) indican distintos valores de lombia: Referencia en línea V.09.2019 (Fecha acce- densidad poblacional de la especie (Galván-Guevara so). Página web accesible en http://www.batrachia. y De La Ossa 2009); estos autores estimaron una den- com; Batrachia, Villa de Leyva, Boyacá, Colombia. sidad de 73,68 ind./km2, mientras que De La Ossa et Amézquita, A. 2016. Kökoé poison frog Phyllobates al. (2011) determinaron una densidad aproximada de aurotaenia (Boulenger, 1913). Pp. 423-428. En: T. 3,25 ind./km2. En este sentido, este tipo de investiga- R. Kahn, E. La Marca, S. Lotters, J. L. Brown, E. ciones ofrecen importante información acerca del esta- Twomey y A. Amézquita (Editores). Aposematic do poblacional de la especie en su zona de distribución. Poison Frogs (Dendrobatidae) of the Andean Coun-

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Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 37 Dendrobates truncatus Cárdenas-Ortega et al. 2019

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Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 38 Dendrobates truncatus Cárdenas-Ortega et al. 2019

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Apéndice I. Localidades (organizadas de norte a sur) en Colombia donde se ha registrado Dendrobates truncatus, obtenidas de colecciones científicas online y de referencias bibliográficas. Referencias: 1. Acosta-Galvis et al. (2006); 2. Bernal et al. (2005); 3. Burbano-Yandi et al. (2016); 4. De La Ossa et al. (2011); 5. De La Ossa et al. (2012); 6. Erazo et al. (2016); 7. Grant et al. (2006); 8. Grant et al. (2017); 9. Medina-Ran- gel et al. (2011); 10. Molina-Zuluaga et al. (2014); 11. Páez et al. (2002); 12. Paternina-H. et al. (2013); 13. Posso-Peláez et al. (2017); 14. Res- trepo et al. (2017); 15. Román-Palacios et al. (2016); 16. Romero-Martínez et al. (2008); 17. Romero-Martínez y Lynch (2012); 18. Silverstone (1975); 19. Instituto de Ciencias Naturales (ICN), Universidad Nacional de Colombia; 20. Cárdenas-Ortega et al. 2019.

Altitud (m Localidad Municipio (departamento) Latitud Longitud Referencia s. n. m.) El Cedro Santa Marta (Magdalena) 11,333333 -74,032778 156 19 Sierra Nevada de Santa Marta - Finca Santa Marta (Magdalena) 11,266667 -74,083333 144 13 Kalashe Kalabia Parque Nacional Natural Tayrona, El Santa Marta (Magdalena) 11,096111 -73,877222 230-290 7 Pueblito - Río Frío (Magdalena) 10,905833 -74,046389 18 Los Mameyales Piojó (Atlántico) 10,756667 -75,1125 253 13 - Santa Catalina (Bolívar) 10,595533 -75,26872 80 19 El Rincón San Diego (Cesar) 10,336336 -73,185527 250-280 7 Santuario de Flora y Fauna Los San Juán Nepomuceno (Bolívar) 9,945019 -75,100359 170-200 19 Colorados, Ciénaga de Mata de Palma Ciénaga de Mata de Palma Chiriguaná (Cesar) 9,533333 -73,65 27-125 9, 12 Reserva Forestal Serranía de Coraza, Colosó (Sucre) 9,533333 -75,35 0-1000 4 Montes de María Granja El Perico, Universidad de Sucre Sampués (Sucre) 9,530833 -75,349722 202 5 Estación Primates Colosó (Sucre) 9,530126 -75,351556 19 - Tolú Viejo (Sucre) 9,449506 -75,442084 18 Ciénaga de Zapatosa Chimichagua (Cesar) 9,233333 -73,766667 44-190 9, 12 Reserva Campo Alegre Los Córdobas (Córdoba) 8,783333 -76,316667 137 13 Catival San Marcos (Sucre) 8,659057 -75,105035 18 Finca Embajada Pueblo Nuevo (Córdoba) 8,508076 -75,513586 19 Bosque del Agüil Aguachica (Cesar) 8,313901 -73,621453 154 17 - Ayapel (Córdoba) 8,313611 -75,139722 25 19 Finca La Soledad, Aguachica Ocaña Río de Oro (Cesar) 8,221944 -73,497222 580 19 - Nechí (Antioquia) 8,086042 -74,779089 18 Golfo de Urabá - río Currulao Turbo (Antioquia) 8,021336 -76,600646 18 Quebrada Oscurana, Cerro Murrucucú, Tierralta (Córdoba) 8,006944 -76,106667 100-1270 16 Parque Nacional Natural Paramillo Bosque Villanueva, Finca La Candelaria Caucasia (Antioquia) 7,955546 -75,205381 11 Vereda Miramar San Alberto (Cesar) 7,767713 -73,386256 17 Vereda La Oscurana, Corregimiento San Tierralta (Córdoba) 7,664722 -76,680278 250 19 Clemente Vereda El Lamal Yacopí (Cundinamarca) 7,548333 -76,125833 850 19 Puerto López El Bagre (Antioquia) 7,426944 -74,561944 478 19 Villa Arteaga Mutatá (Antioquia) 7,356201 -76,490819 18 Vereda La China Valdivia (Antioquia) 7,297785 -75,390978 11 El Mosco Lebrija (Santander) 7,221972 -73,382623 18 - Segovia (Antioquia) 7,078284 -74,697851 20 Hacienda La Primavera Anorí (Antioquia) 7,078034 -75,14763 11 - Floridablanca (Santander) 7,074447 -73,076066 18 - Landázuri (Santander) 7,071224 -73,18473 19

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 40 Dendrobates truncatus Cárdenas-Ortega et al. 2019

Altitud (m Localidad Municipio (departamento) Latitud Longitud Referencia s. n. m.) - Girón (Santander) 7,067704 -73,089439 350 19 El Centro Barrancabermeja (Santander) 6,934925 -73,751549 18 Bosque el Tenche, finca El Caimán, Amalfi (Antioquia) 6,916787 -75,069776 11 veredas El Jardín y El Limón San José del Nus San Roque (Antioquia) 6,497689 -74,839921 11 - Puerto Berrío (Antioquia) 6,478777 -74,418245 18 - Simacota (Santander) 6,446106 -73,340466 18 Hidroeléctrica Jaguas San Rafael (Antioquia) 6,435 -75,015833 600-950 14 Bosque Almenara, Hidroeléctrica San Puerto Bello (Antioquia) 6,191888 -74,804166 750-950 10 Carlos - Vélez (Santander) 6,000747 -73,676843 400 19 Ciénaga de San Silvestre Barrancabermeja (Santander) 5,999844 -73,083427 19 Río Claro San Luís (Antioquia) 5,945278 -74,847222 350-420 19 - Puerto Boyacá (Boyacá) 5,824722 -74,323056 365-375 19 Hacienda La Española, corregimiento de La Dorada (Caldas) 5,656111 -74,666666 178 3, 6, 15 Guarinocito Reserva Natural Privada Riomanso, La Dorada (Caldas) 5,65 -74,766666 240-280 1 vereda San Roque Vereda La Sonrisa Samaná (Caldas) 5,6075 -74,953889 700 20 Vereda Montebello Norcasia (Caldas) 5,579444 -74,929167 740 20 - Muzo (Boyacá) 5,530106 -74,103475 18 Hidroeléctrica La Miel II Samaná (Caldas) 5,35 -75,039444 620-680 19 Vereda Canaán Victoria (Caldas) 5,311944 -74,940833 740 20 - Venadillo (Tolima) 5,215278 -74,986111 430 19 - Melgar (Tolima) 5,208053 -74,892929 450 19 San Sebastián de Mariquita - 5,181944 -74,79 18 (Tolima) Gualanday Coello (Tolima) 5,121025 -74,950489 18 Vereda Versalles Guaduas (Cundinamarca) 4,798482 -74,739576 1050 19 - Beltrán (Cundinamarca) 4,350079 -74,548038 19 - Girardot (Cundinamarca) 4,334814 -74,375529 19 Laguna El Toro, cuenca del río Coello Ibagué (Tolima) 4,333333 -75,166667 780 2 - Nilo (Cundinamarca) 4,307637 -74,625296 350 19 - Honda (Tolima) 4,284089 -75,029467 250 19 Alto valle del río Pagüey Nilo (Cundinamarca) 4,277528 -74,683387 800 19 El Totumo, cuenca del río Coello Rovira (Tolima) 4,25 -75,233333 1015 2 Potrerillo, cuenca del río Coello Coello (Tolima) 4,25 -75,016666 440 2 Chicoral Espinal (Tolima) 4,22263 -74,978875 18 Casco urbano de Ibagué, cuenca del río (Tolima) 4,213392 -74,981389 1250 2 Coello Vía Fusagasugá Pandi (Cundinamarca) 4,195193 -74,476506 18 - Falan (Tolima) 4,141542 -74,890523 8 - Chaparral (Tolima) 3,673266 -75,582269 18 San Pedro de la Sierra Ciénaga (Magdalena) 3,088333 -75,366667 19 Alto de la Tribuna Neiva (Huila) 3,066667 -75,388333 570 7

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 41 Volumen 5 (2): 42-47 Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Micrurus lemniscatus (Linnaeus 1758) Serpiente de coral, Coral

Juan C. Díaz-Ricaurte1, 2, 3, Bruno Ferreto Fiorillo1, 2 1Laboratório de Ecologia, Evolução e Conservação de Anfíbios e Répteis, Departamento de Ecologia, Instituto de Biociências, Universi- dade de São Paulo, Rua do Matão, 05508-090 São Paulo, SP, Brasil. 2Universidade de São Paulo (USP), Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aplicada, Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz (ESALQ), CEP 13418-900, Piracicaba, São Paulo, Brasil. 3Grupo de Investigación en Biodiversidad y Desarrollo Amazónico (BYDA), Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Uni- versidad de la Amazonía, Florencia, Caquetá, Colombia. Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Marco Aurélio de Sena

Taxonomía y sistemática Campbell y Lamar 2004). Micrurus lemniscatus presenta varias sinonimias donde se destacan, Elaps Micrurus lemniscatus fue descrita por Linnaeus lemniscatus (Duméril Bibron y Duméril 1854, Boulen- (1758) como “Coluber lemniscatus”. El cambio ger 1886, Garman 1887) y M. lemniscatus (Beebe 1919, en la denominación genérica “Elaps” (Sch- Kornacker 1999, Campbell y Lamar 2004, Uetz y neider 1801) fue el producto de la agrupación Hallermann 2012). Algunas especies del género del grupo de serpientes de triadas que está Micrurus (p. ej. M. frontifasciatus) han sido consi- restricto en Sudamérica. Esto llevó a va- deradas taxones válidos y han pasado a considerar- rios autores a sugerir un grupo diferenciado, se subespecies de M. surinamensis (Roze 1967). Así, sin embargo, conservando el nombre gené- M. lemniscatus pertenece a un complejo con cinco rico Micrurus (sensu stricto) (Wagler 1824, subespecies: M. lemniscatus helleri (Schmidt y Sch-

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA Roze y Bernal-Carlo 1988, Slowinski 1995, midt 1925), M. lemniscatus frontifasciatus (Werner

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 42 Micrurus lemniscatus Díaz-Ricaurte y Fiorillo 2019

1927), M. lemniscatus diutius (Burger 1955), M. Descripción morfológica lemniscatus lemniscatus (Linnaeus 1758) y M. lemniscatus carvalhoi (Roze 1967). Un análisis filogenético Micrurus lemniscatus es una serpiente coral de tamaño basado en caracteres moleculares, reveló que este com- grande con longitud total (LT) promedio de 60-90 cm, plejo es polifilético y que las relaciones filogenéticas aunque se han reportado individuos con LT superior a entre subespecies varían según su distribución, lo que los 139 cm (Roze 1996). Esta especie posee un escamado dificulta la interpretación de las ocurrencias de la espe- brillante; entre 7-17 triadas en el cuerpo y usualmen- cie en los Andes, la Amazonia, El Cerrado y La Mata te una en la cola; escamas supralabiales de color negro, atlántica brasileña, por lo cual se necesita de más revi- con una continuación de color crema o amarillo, que va sión taxonómica (da Silva y Sites 2001). Después, Ren- desde la zona anterior de los ojos hasta justo después jifo et al. (2012), mediante un análisis filogenético con de la narina, recubriendo la gran mayoría de las esca- información de actividad neuromuscular del veneno, mas prefrontales y postnasales, la gran mayoría de las muestran la relación entre algunas de las subespecies de escamas supralabiales y gran parte de la escama frontal este complejo, en donde M. lemniscatus lemniscatus es (la mayoría de los individuos de esta especie presenta especie hermana de dos grupos, el primero que incluye solo una mancha de color blanco) (Fig. 1A); prime- a M. lemniscatus carvalhoi, y el segundo compuesto por ras 3-4 escamas infralabiales de color negro, al igual M. lemniscatus helleri y M. lemniscatus diutius. Micrurus que el primer tercio anterior de las escamas parietales; lemniscatus se diferencia de sus subespecies en los con- presenta entre 4-5 escamas supralabiales, logrando casi teos de escamas y en el número y características de las terminar ventralmente en un anillo, rara vez incom- triadas, que son caracteres distintivos entre todas las re- pleto; un largo anillo rojo cubre la parte posterior de presentantes de este complejo (Roze 1996, Campbell y las escamas parietales y se extiende por 2-5 escamas Lamar 2004, Uetz et al. 2019). dorsales; los anillos rojos, en ocasiones, pueden presentar manchas o puntos de color negro, mientras que ventralmente los anillos rojos y blancos son totalmente uniformes; los anillos negros son más largos que los blancos, pero más cortos que los rojos; el anillo negro primario de cada una de las triadas es más largo que los otros anillos complementarios (en algunos individuos los anillos son casi idénticos) (Fig. 1B). Esta especie exhibe una alta variación en el patrón de coloración, número de triadas y número de escamas ventrales, siendo bastante difícil su diferenciación con M. l. helleri (Silva Jr. et al. 2016). Presenta entre 210-254 escamas ventrales en machos y 218-268 en hembras; 29-43 escamas subcaudales en machos y 25-43 en hembras; quillas supracloacales ausentes; ojos pequeños (como en la ma- yoría de los representantes de esta familia) (Campbell y Lamar 2004).

Distribución geográfica

Micrurus lemniscatus se distribuye en gran parte de la región tropical de Sudamérica, en las laderas amazónicas de los Andes en Argentina, Bolivia, Brasil, Ecuador, Guyana Francesa, Perú, Venezuela, Surinam y Trinidad y Tobago (Campbell y Lamar 2004). En Colombia se distribuye en las cuencas amazónicas del Orinoco y en los departamentos de Amazonas, Boyacá, Caquetá, Meta y Tolima, entre los 80-1500 m s. n. m. Figura 1. Detalles de la coloración y escamado de la cabeza. Indi- viduo de Micrurus lemniscatus encontrado en Santa Cruz, Loreto, (Fig. 3, Apéndice I). Perú. Fotografía: Matthew Cage.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 43 Micrurus lemniscatus Díaz-Ricaurte y Fiorillo 2019

machos (Mirassi et al. 2017), los individuos fueron observados entrelazados en posición horizontal, posiblemente deslizándose con la tentativa de prevalecer el uno sobre el otro. En cuanto a sus comportamientos de defensa, se ha reportado la tendencia de achatar el cuerpo, levantar y exhibir la cola, movimientos erráticos, cambio brusco de postura y esconder la cabeza (Marques et al. 2015). La especie se alimenta de vertebrados alargados, como por ejemplo: peces, cecilias, serpientes, anfisbaenidos y lagartos (Sazima y Abe 1991, Cunha y Nascimento 1993, Martins y Oliveira 1998, Marques et al. 2015). Experimentalmente, su veneno, además de las actividades neurotóxicas, varía con otros efectos biológicos como miotoxicidad, formación de edemas y hemorragia (Gutiérrez et al. 1992, Cecchini et al. 2005).

Amenazas

En general, es una especie de interior de bosque donde no enfrenta muchas amenazas, excepto por la probable destrucción o transformación de sus hábitats naturales. Sin embrago, en algunas áreas de su distribución se reporta la especie en zonas abiertas y/o inundables, lo Figura 3. Mapa de distribución de Micrurus leminiscatus en Colom- cual unido a su gran tamaño y coloración llamativa, po- bia. dría hacerla vulnerable al ataque por parte de animales domésticos y humanos. Historia natural Estado de conservación Esta especie se encuentra en bosques amazónicos y áreas abiertas, a menudo asociadas al agua (Beebe 1946, El estado de conservación de esta especie según la Cunha y Nascimento 1978, Duellman 1978, Dixon y IUCN es de Preocupación Menor (LC). Así mismo, se Soini 1986, Roze 1996, Murphy 1997, Martins y Oliveira encuentra bajo esta misma categoría en el Libro Rojo de 1998). Puede ser observada en la periferia o en el mismo Reptiles de Colombia (Morales-Betancourt et al. 2015). perímetro urbano de grandes ciudades, y también se le logra ver en inundaciones en estación lluviosa (Almeida Perspectivas para la investigación y conservación et al. 2016). Es de actividad tanto diurna como nocturna, y presenta hábitos criptozoicos, terrestres, fosoria- La información disponible acerca de la biología y les y acuáticos (Murphy 1997, Martins y Oliveira 1998, estado poblacional de la especie es escasa, debido princi- Ferrão et al. 2012, Marques et al. 2015). La madurez palmente a sus hábitos fosoriales, que la hacen difícil de sexual la alcanzan los machos a una LT aproximada de detectar. Por esta razón, es importante realizar investiga- 46,1 cm, y las hembras a 46,8 cm (datos para la sub- ciones para documentar mejor el estado actual de la espe- especie M. l. lemniscatus) (Coeti 2016). De acuerdo cie, así como aspectos de su historia natural. Los proyectos con reportes para poblaciones amazónicas, la cópula orientados a la observación del comportamiento de se da durante la estación seca y la ovoposición ocurre individuos en cautiverio, también pueden ser de gran previo a la estación lluviosa (Roze 1996); existe registro aporte para el conocimiento de la especie. Además, de una hembra con huevos, colectada en época lluvio- es importante verificar su distribución para evaluar el sa en zonas amazónicas (Martins y Oliveira 1998). La estado de sus poblaciones. fecundidad reportada varía entre 2-6 huevos (Cunha y Nascimento 1982, Dixon y Soini 1986, Murphy 1997, Coeti 2016). Se han documentado combates entre

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 44 Micrurus lemniscatus Díaz-Ricaurte y Fiorillo 2019

Agradecimientos Duellman, W. E. 1978. The biology of an equatorial herpetofauna in Amazonian Ecuador. University of Los autores agradecemos a Marco Aurélio de Sena, Kansas, Museum of Natural History 65: 1-352. Matthew Cage y el Dr. Konrad Mebert, por facilitar las Ferrão, M., J. A. S. Rodrigues-Filho y M. O. da Silva. fotografías utilizadas en esta publicación, al igual que a 2012. Checklist of reptiles (Testudines, Squamata) E. Caroline Guevara Molina por sus comentarios en la from Alto Alegre dos Parecis, southwestern Amazo- elaboración del manuscrito. La elaboración de este tra- nia, Brazil. Herpetology Notes 5: 473-480. bajo fue apoyada por Coordenação de Aperfeiçoamento Gutierrez, J. M., G. Rojas, N. J. Silva Jr. y J. Nunez. 1992. de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código Experimental myonecrosis induced by the venoms de Financiamento 001. of South American Micrurus (coral snakes). Toxi- con 30(10): 1299-1302. Literatura citada Marques, O. A. V., A. Eterovic, C. C. Nogueira e I. Sazima. 2015. Serpentes do Cerrado: Guia Ilustrado. Almeida, P. C. R., A. L. C. Prudente, F. F. Curcio y M. Holos, Ribeirão Preto. T. U. Rodrigues. 2016. Biologia e história natural Martins, M. y E. M. Oliveira. 1998. Natural history das cobras-corais. Pp. 168-215. En: N. J. da Silva Jr. of snakes In forests of the Manaus region, central (Editor). As cobras-corais do Brasil: biologia, taxo- Amazonia, Brazil. Herpetological Natural History 6: nomia, venenos envenenamentos. Goiânia: Ed. da 120-121. PUC Goiás, Brasil. Mirassi, A. F. R., R. Z. Coeti, V. J. Germano y S. M. Al- Beebe, W. 1946. Field notes on the snakes of Kartabo, meida-Santos. 2017. Micrurus lemniscatus carvalhoi British Guiana, and Caripito, Venezuela. Zoologica (Coralsnake). Reproduction/Male-Male Combat. 31: 11-52. Herpetological Review 48(1): 214-215. Campbell, J. A. y W. W. Lamar. 2004. The venomous rep- Morales-Betancourt, M. A., C. A. Lasso, V. P. Páez y B. tiles of the western hemisphere (Vol. 1). Comstock C. Bock. 2015. Libro rojo de reptiles de Colombia Publishing, Cornell University, Ithaca, New York, (2015). Instituto de Investigación de Recursos Bio- Estados Unidos. 475 pp. lógicos Alexander von Humboldt (IAvH), Universi- Cecchini, A. L., S. Marcussi y L. B. Silveira. 2005. Biolo- dad de Antioquia. Bogotá, D. C., Colombia. 258 pp. gical and enzymatic activities of Micrurus sp. (coral) Murphy, J. C. 1997. Amphibians and Reptiles of Trini- snake venoms. Comparative and Biochemistry Phy- dad and Tobago. Krieger Publishing Company, Ma- siology - Part: A Molecular & Integrative Phisiology labar. 140(1): 125-134. Roze, J. A. 1996. Coral snakes of the Americas: Biology, Coeti, R. Z. 2016. Biologia reprodutiva da cobra coral identification and venoms. Malabar, Florida. Krie- verdadeira Micrurus lemniscatus (Linnaeus, 1758) ger Publishing Company. (Squamata: Elapidae). Tesis de Maestria Universi- Roze, J. A. 1967. A checklist of the New World veno- dade de São Paulo. São Paulo, SP, Brasil. 98 pp. mous coral snakes (Elapidae), with descriptions Cunha O. R. y F. P. Nascimento. 1978. Ofídios da of new forms. American Museum Novitates 2287: Amazônia X. As cobras da região Leste do Pará. Pu- 1-60. blicações Avulsas do Museu Paraense Emílio Goeldi Roze, J. A. y A. Bernal-Carlo. 1988. Las serpientes co- 31: 1-218. rales venenosas del genero Leptomicrurus (serpen- Cunha, O. R. y F. P. Nascimento. 1982. Ofídios da tes, Elapidae) de Suramérica con descripción de una Amazônia XIV - As espécies de Micrurus, Bothrops, nueva subespécie. Bollettino Museo Regionale di Lachesis e Crotalus do sul do Pará e oeste do Ma- Scienze Naturali. Torino 5: 573-608. ranhão, incluindo áreas de cerrado deste estado. Sazima, I. y A. S. Abe. 1991. Habits of five Brazi- (Ophidia: Elapidae e Viperidae). Boletim do Museu lian snakes with coral-snake pattern, including a Paraense Emílio Goeldi 112: 1-58. summary of defensive tactics. Studies on Neotropi- Cunha, O. R. y F. P. Nascimento. 1993. Ofídios da cal Fauna and Environment 26: 159-164. Amazônia X – As cobras da região leste do Pará. Pu- Silva Jr., N. J., M. A. Buononato y D. T. Feitosa. 2016. As blicações do Museu Paraense Emílio Goeldi 83: 218. cobras corais do Novo Mundo. N. J. Silva Jr. (Ed.). Dixon, J. R. y P. Soini. 1986. The Reptiles of the Upper As cobras-corais do Brasil: biologia, taxonomia, ve- Amazon Basin, lquitos Region, Peru. Milwaukee nenos e envenenamentos. Editora da Pontifícia Uni- Public Museum, Milwaukee, Wisconsin. versidade Católica de Goiás (PUC-Goiás), Goiânia,

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 45 Micrurus lemniscatus Díaz-Ricaurte y Fiorillo 2019

Brasil. 415 pp. Slowinski, J. B. 1995. A phylogenetic analysis of the New World coral snakes (Elapidae: Leptomicrurus, Mi- cruroides, and Micrurus) based on allozymic and morphological characters. Journal of Herpetology 29: 325-338.

Acerca de los autores

Juan C. Díaz-Ricaurte se interesa en la biología de la herpetofauna suramericana. Así mismo, en historia natural, comportamiento, conservación, bio- geografía y documentación de la ecología y biología térmica de anfibios y reptiles que hacen parte del Neotrópico. En la actualidad está desarrollando su doctorado en la Universidade de São Paulo en Brasil y su trabajo relaciona la tolerancia termica y distri- bución geográfica de víboras suramericanas de los géneros Bothrops y Bothrocophias.

Bruno Ferreto Fiorillo se interesa por la estructura de comunidades de la herpetofauna, cómo y por qué los caracteres biológicos de estos animales evo- lucionan (especialmente morfología, reproducción y dieta) y cómo las diferentes especies responden a alteraciones antrópicas en sus hábitats. Para ello, procura obtener información sobre la historia natural de las especies.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 46 Micrurus lemniscatus Díaz-Ricaurte y Fiorillo 2019 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 Fuente 79 133 152 103 209 576 203 356 532 421 421 432 421 421 232 610 334 214 2689 1492 s. n. m.) Altitud (m Altitud 0,9 1,75 4,15 4,15 4,15 4,15 4,218 Latitud 6,78333 3,34645 2,18172 1,15234 -1,43337 6,304349 0,699152 5,348903 4,508399 0,855356 4,1666667 -0,8409399 -4,2013164 -76,5 -76,685 Longitud -72,74994 -73,88941 -73,78645 -70,647873 -69,935907 -70,202659 -75,253554 -72,400522 -73,349853 -76,651055 -70,811995 -72,83333333 -75,61666667 -75,58333333 -73,61666667 -73,61666667 -73,61666667 -73,61666667 Localidad Río Miriti - Paraná, Puerto Rastrojo - Paraná, Río Miriti Leticia La Chorrera Lejanías de Juriepe Tunja "Río Orteguaza, La Providencia" Neiva-Huila antigua, Vía Araracuara La Primavera de Medina hospital En el Villavicencio Villavicencio Saravita Finca Villavicencio-Acacias Vía Colegio La Salle Macarena Mocoa Piscilago Recreativo Parque Restrepo Río Inilla en Colombia. Fuente: (1) Sistema de Información sobre Biodiversidad en Colombia (SiB). en Colombia Biodiversidad sobre de Información (1) Sistema Fuente: en Colombia. Municipio Micrurus lemniscatus Micrurus - Leticia La Chorrera Norte Cravo Tunja Solita Florencia Solano Yopal Medina Villavicencio Villavicencio de Arama Juan San Villavicencio Villavicencio - Mocoa Melgar Trujillo - Departamento Amazonas Amazonas Amazonas Arauca Boyacá Caquetá Caquetá Caquetá Casanare Cundinamarca Meta Meta Meta Meta Meta Meta Putumayo Tolima Cauca del Valle Vaupés Coordenadas geográficas donde se distribuye se distribuye donde geográficas Coordenadas Voucher IAvH-R-1928 IAvH-R-2088 IAvH-R-6015 IAvH-R-7623 MLS-of-2196 MLS-of-1532 MLS-of-1527 IAvH-R-6453 ABC-1113112011:HERP002 IAvH-R-6935 MLS-of-1533 MLS-of-1537 IAvH-R-189 IAvH-R-7139 MLS-of-2526 IAvH-R-5676 MLS-of-1526 MHUA-R-14490 MLS-of-1541 IAvH-R-7418 Apéndice I. Apéndice

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 47 Volumen 5 (2): 48-54 Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Phyllobates terribilis (Myers, Daly y Malkin, 1978) Rana venenosa dorada

Stefhania Alzate-Lozano1,2, Rodrigo Lozano-Osorio3,4, Carlos Andrés Galvis5 1Laboratório de Bioprospecção e Biotecnologia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Manaus, AM, Brasil. 2Universidad del Valle, Departamento de Biología, Grupo de Investigación en Ecología y Diversidad Vegetal. 3Universidad del Valle, Departamento de Biología, Grupo de Investigación en Ecología Animal. 4Universidad Federal de Pará, Instituto de Ciencias Biológicas, Laboratorio de Ecología y Zoología de Vertebrados. 5Fundación Zoológica de Cali, Jefe de Poblaciones de Fauna. Grupo de Investigación Saberes para la Conservación. Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Amilcar Santos-Morales

Taxonomía y sistemática Silverstone en 1975, realiza una descripción anatómi- ca del género Phyllobates basada en caracteres óseos y Phyllobates terribilis fue clasificada desde su musculares, y en 1976 realiza una revisión del género descripción inicial dentro del género monofilé- en donde propone diferenciar al género Phyllobates del tico Phyllobates (Dendrobatidae), por presentar género Dendrobates por el tamaño de los discos y el lar- batracotoxinas, alcaloides tóxicos que no están go de los dedos. Vences et al. (2000) propone al géne- presentes en otros dendrobátidos y que la re- ro Dendrobates como grupo hermano de Phyllobates; lacionan estrechamente con P. aurotaenia y P. mientras que un estudio genético, propone a P. aurotae - bicolor (Myers et al. 1978). Posteriormente, se nia como especie hermana de P. bicolor y P. terribilis. ha mantenido la hipótesis de clasificación mo- nofilética de este género (Zimmermann y Zim- Un análisis exhaustivo para proponer relaciones mo- mermann 1988, Vences et al. 2000, Grant et al. nofiléticas entre las familias Aromobatidae y Dendroba-

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA 2006). tidae, seis subfamilias y 16 géneros, clasificó aP. terribilis

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 48 Phyllobates terribilis Alzate-Lozano et al. 2019 en la subfamilia Dendrobatinae, familia Dendrobatidae y superfamilia Dendrobatoidea, además fue identifica- da como especie hermana de P. aurataenia (Grant et al. 2006). Pyron y Wiens (2011), realizaron un análi- sis filogenético para proponer una clasificación a nivel de familias y subfamilias de 432 géneros de anfibios, usando un promedio de 2563 pares de bases por especie, en 12 genes; los resultados relacionan a P. terribilis con P. aurotaenia y P. bicolor, incluyéndolas en la familia Den- drobatidae. Lötters et al. (1997) discuten la posibilidad de que P. terribilis represente un extremo en la distri- bución de P. bicolor, debido a su parecido morfológico y de coloración. Sin embargo, varios estudios, basados principalmente en secuencias de ADN, han rechazado esta hipótesis, mostrando a P. terriblilis y P. bicolor como Figura 1. Individuo adulto de Phyllobates terribilis. Fotografía: especies distintas y no hermanas (Widmer et al. 2000, Carlos Andrés Galvis. Grant et al. 2006, Santos et al. 2009, Márquez et al. 2012). co del dedo III. La coloración dorsal y lateral de los Descripción morfológica adultos puede variar entre individuos y localidades, principalmente es homogénea amarilla, naranja/ Phyllobates terribilis es una de las especies de mayor dorada, o crema verdoso; el morfotipo de color crema tamaño entre los dendrobátidos, los machos adultos verdoso parece estar restringido a una o pocas locali- presentan una longitud rostro-cloaca (LRC) que oscila dades en La Brea y La Sirpa, Timbiquí, departamento entre 37,3-44,4 mm, a diferencia de las hembras, en las del Cauca (Myers et al. 1978, Lötters et al. 1997); dorsal- cuales la LRC va de 40,3-46,5 mm, aproximadamen- mente el cuerpo y las extremidades son uniformemente te (Lötters et al. 1997, García-González et al. 2017). coloreadas (Fig. 1). La superficie ventral puede ser del Los machos maduran sexualmente alrededor de 37 mismo color de la dorsal, o presentar pigmentación mm y las hembras entre 40-41 mm (Myers et al. 1978, negra en la garganta y la parte distal de las extre- Zimmermann y Zimmermann 1988). La presencia de midades, que varía desde una ligera sufusión hasta hendiduras vocales en machos es un carácter de dimor- extremidades completamente negras y vientre negro fismo sexual (Kahn y Castro 2016). El rostro es redon- bañado en amarillo, formando un patrón irregular (Fig. deado e inclinado en perfil lateral, la piel lisa a finamente 2) (Myers et al. 1978, Castro-Herrera 2004, Alzate-Lo- granular, pero dorsalmente es rugosa en las superficies zano et al. 2018). de las extremidades posteriores, especialmente en la zona vestigial. Narinas situadas cerca de la punta del ho- La descripción del renacuajo de P. terribilis se encuen- cico en dirección posterolateral, canthus rostralis redon- tra en Myers et al. (1978); la cabeza y el cuerpo son deado, región loreal vertical y ligeramente cóncava, área deprimidos, siendo ligeramente convexo en la parte interorbital más amplia que el párpado superior (Myers superior y plano en la parte inferior. Ojos y narinas en et al. 1978). posición dorsal, espiráculo ubicado en posición sinistral y tubo cloacal en posición dextral (en muchos renacua- La longitud relativa de los dedos en las extremidades jos en estadio 25 es medial). Boca en posición antero- anteriores, al ponerlos uno a lado del otro, presenta el ventral. La fórmula dentaria es 2/3, con la segunda hilera siguiente orden: III> IV ≥ I ≥ II; cada uno termina en de dientes superiores interrumpida por la parte central, un disco moderadamente ampliado; si se mide desde la el pico es superficialmente queratinizado con bordes -fi base, el dedo I es claramente más largo que los dedos losos finamente dentados; la parte baja del pico tiene, II y IV pero, cuando se unen sus discos, se superponen en términos generales, forma de "V". La coloración de y los tres son casi iguales. La longitud relativa de los los renacuajos varía de negro a gris, transformándose dedos de las extremidades posteriores presenta el en color amarillo de forma gradual conforme se va rea- siguiente orden: IV> III> V> II> I; cada uno termi- lizando la metamorfosis, con la musculatura caudal y las na en un disco moderadamente ampliado, que en los aletas un poco más claras (Donnelly 1990, Grant 2006, dedos III y IV es tan ancho o más ancho que el dis- Sánchez 2013).

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 49 Phyllobates terribilis Alzate-Lozano et al. 2019

picales húmedos sobre colinas bajas con terrazas; se le ha reportado en bosques primarios, bosques poco perturbados e incluso secundarios (Myers et al. 1978, Alzate-Lozano et al. 2018). La especie no está relacionada a cuerpos de agua, se encuentra principalmente en la hojarasca o perchada a pocos centímetros del suelo, en las raíces de los árboles (Myers y Daly 1976, Myers et al. 1978, Castro-Herrera 2004).

Los machos cantan para atraer a las hembras y defender su territorio (Myers et al. 1978). El canto de P. terribilis puede ser descrito como notas uniformes (a una razón de 13 notas por segundo a 27 °C), de una duración promedio de 6 segundos, y con una frecuencia dominante de al rededor 1800 Hz (Fig. 4) (Myers et al. 1978); la frecuencia dominante es de aproximadamente 1,80 kHz. Después de atraer a la hembra con su canto, se presenta un cortejo que incluye señales auditivas, visuales y táctiles. Las posturas son depositadas entre la hojarasca húmeda por las hembras y los machos las fertilizan mediante aposición de cloacas; el tamaño de posturas oscila entre 8-15 huevos bicoloreados. Los huevos eclosionan aproximadamente en dos semanas, en el estadio 25 de desarrollo y son transportados en el dorso de los machos hacia cuerpos de agua (Zimmermann y Zimmermann Figura 2. Variación ventral de Phyllobates terribilis registradas en el departamento del Valle del Cauca. Fotografía: Stefhania Alzate- Lozano.

Distribución geográfica

Phyllobates terribilis presenta como localidad tipo la quebrada Guanguí, a unos 0,5 km por encima de su confluencia con el río Patía, en el departamento del Cauca, municipio de Timbiquí (Myers et al. 1978, Ruíz- Carranza et al. 1996). En el año 2012, fueron encontra- das nuevas poblaciones en inmediaciones del río Naya, en la región Pacífica del departamento del Valle del Cauca (Márquez et al. 2012, Alzate-Lozano et al. 2018). Por lo tanto, P. terribilis presenta una distribución extremadamente restringida: es endémica de Colombia, y habita entre los 50-200 m s. n. m., principalmente en el bosque tropical de la vertiente occidental de la cordillera Occidental (departamentos de Cauca y Valle del Cauca), en la cuenca del río Saija (Fig. 3, Apéndice I) (Myers et al. 1978, Ruíz-Carranza et al. 1996, Márquez et al. 2012) .

Historia natural

Phyllobates terribilis es una especie con actividad esen- cialmente diurna, que habita en áreas de bosques tro- Figura 3. Mapa de distribución de Phyllobates terribilis en Colombia.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 50 Phyllobates terribilis Alzate-Lozano et al. 2019

Amenazas

La especie posee un rango de distribución muy estre- cho en áreas donde la intervención de los bosques ha incrementado. Por ello, entre las principales amenazas se encuentra la deforestación para el desarrollo agrícola, la minería, la siembra de cultivos ilegales, la explotación forestal, los asentamientos humanos y la contaminación resultante de la fumigación de cultivos ilícitos (Bolívar y Lötters 2004). Se ha informado acerca de su captura masiva e indiscriminada para el comercio dirigido a los aficionados de mascotas y criadores (Corredor- Londoño et al. 2010). Además, por ser una especie de alta toxicidad ha sido extraída de su hábitat para fines de experimentación y extracción de principios quími- cos farmacéuticos (Castro-Herrera 2004). Sin embargo, no existen datos concretos ni actualizados que permitan evaluar la importancia de cada una de estas amenazas, Figura 4. Espectro de amplitud y frecuencia del canto de Phyllobates ni detectar nuevas amenazas para su conservación. terribilis. (A) Oscilograma, (B) Espectrograma. Estado de conservación 1981, Zimmermann y Zimmermann 1988). Después de 60 días se culmina la metamorfosis y aproximadamente A nivel nacional está considerada en Peligro Crítico al año se alcanza la madurez sexual (Myers et al. 1978). (CR) bajo los criterios A2Ad (Castro-Herrera 2004). Se- La reproducción es costosa energéticamente, pues en gún la IUCN la especie se encuentra categorizada como condiciones naturales sólo se espera que un poco menos En Peligro (EN) bajo los criterios B1ab(iii) (Mejía et al. del 30% del esfuerzo reproductivo de la población local 2017). Actualmente se encuentra incluida en el Apéndi- pueda tener éxito (Castro-Herrera 2004). ce II de CITES.

Phyllobates terribilis no es una especie que se encuentre Perspectivas para la investigación y conservación en densas agregaciones; en ocasiones, se pueden encontrar dos individuos juntos, pero en general se encuen- Actualmente, se adelantan estudios poblacionales en la tran espaciados en el bosque (Myers et al. 1978). Por localidad del río Joaquincito (Gómez-Díaz et al. en pre- esta notable separación entre individuos se infiere que paración), así como un trabajo de pregrado en la mis- es una especie territorial y, aunque no son agresivos en ma localidad sobre la dieta de esta especie (Izquierdo- cautiverio, se han reportado agresiones en el momen- Ramos et al. en preparación). Sin embargo, es necesario to de la alimentación, en donde un individuo puede ejecutar proyectos de investigación enfocados a la eva- montar al otro con los brazos alrededor de la cabeza, luación y monitoreo de las poblaciones de P. terribilis comportamiento que también se presenta en otras es- a largo plazo; por ser una especie con detectabilidad y pecies de Phyllobates y Dendrobates (Myers et al. 1978, probabilidad de captura alta, ofrece una gran oportu- Zimmermann y Zimmermann 1988). nidad para realizar estudios ecológicos y conductuales. Además, se deben evaluar aspectos de historia natural Ostentan coloración aposemática, las secreciones de como dieta, depredadores y patrones de apareamiento. su piel presentan especialmente batracotoxinas y ho- Se propone que los estudios en los que se plantee como mobatracotoxinas, alcaloides lipofílicos que son muy método el marcaje-recaptura, se utilice la foto identifica- fuertes; produce cantidades relativamente grandes ción. Alzate-Lozano et al. (2018) en un estudio de pará- de estos compuestos y es al menos veinte veces más metros poblacionales de la especie, utilizó como marca tóxica que otras ranas venenosas, por tanto, ha sido uti- las manchas ventrales. De esta manera, se estaría evitan- lizada para envenenar dardos utilizados para la caza de do el empleo de métodos que pueden resultar invasivos, la población Emberá asentada en el Chocó (Myers et al. como la remoción de falanges. El área de distribución de 1978). la especie debe ser evaluada para su consideración como

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área natural protegida, debido a su restringida distribu- terribilis (Anura: Dendrobatidae) in the Joaquincito ción, el endemismo para nuestro país, su importancia indigenous village, Puerto Merizalde, Buenaventura bioeconómica y su asociación con territorios indígenas. (Valle del Cauca-Colombia). Informe técnico, Fun- Paralelamente, se pueden crear programas combinando dación Zoológica de Cali, Cali, Colombia. 29 pp. conservación tanto in situ como ex situ; con los resul- Grant, T., D. R. Frost, J. P. Caldwell, R. Gagliardo, C. F. tados de los estudios mencionados anteriormente, se B. Haddad, P. J. R. Kok., D. B. Means, B. P. Nooman, podrían proponer planes de manejo adecuados para W. E. Schargel, y W. C. Wheeler. 2006. Phylogene- proteger la especie. tic systematics of dart-poison frogs and their relatives (Amphibia: Athesphatanura: Dendrobatidae). Agradecimientos American Museum of Natural History. New York 299: 1-262. Agradecemos a la Asociación Colombiana de Herpe- Guerrero-Vargas, J. A., E. R. Coral-Plaza, M. P. Rivas-Pa- tología por el dinero de la beca Botas al Campo, que va, A. K. Meneses y S. Ayerbe González. 2007. Ca- contribuyó para la obtención de datos poblacionales de tálogo de los Anfibios de la Colección de Referencia la especie; a Eliana Barona y a Jorge Kelvin Torres por del Museo de Historia Natural de la Universidad del facilitar tanto las grabaciones como las gráficas del canto Cauca. Taller Editorial Universidad del Cauca, Po- de la especie; y a Diana Motta por sus comentarios y payán. 36 p. recomendaciones. Kahn, T. R. y F. Castro. 2016. Golden poison frog Phy- llobates terribilis Myers, Daly and Malkin 1978. Pp. Literatura citada 434-439. En: T. R. Kahn, E. La Marca, S. Lötters, J. L. Brown, E. Twomey y A. Amézquita (Editores). Apo- Alzate-Lozano, S., R. Lozano-Osorio y C. Galvis. 2018. sematic Poison Frogs (Dendrobatidae) of the An- Parámetros poblacionales de la rana dorada, Phyllo- dean Countries: Bolivia, Colombia, Ecuador, Perú bates terribilis (Myers et al., 1978) (Dendrobatidae), and Venezuela. Conservation International, Tropi- en una localidad de Buenaventura, Valle del Cauca, cal Field Guide Series. Arlington, USA. Colombia. Biota colombiana 19: 133-146. Lötters, S., F. Castro-Herrera, J. Köhler y J. Richter. 1997. Bolívar-García, W. y S. Lötters. 2004. Phyllobates terri- Notes on the distribution and color variation of poi- bilis. En: The IUCN Red List of Treatened Species son frogs of the genus Phyllobates from western Co- 2004: e.T55264A11282715. Acceso el 20 Octubre lombia (Anura: Dendrobatidae). Revue Française 2019. D’aquariologie, Herpétologie 24: 55-58. Castro-Herrera, F. 2004. Rana venenosa dorada. Phyllo- Márquez, R., G. Corredor, C. Galvis, D. Góez y A. bates terribilis. Pp. 178-181. En: J. V. Rueda-Almo- Amézquita. 2012. Range extension of the critically nacid, J. D. Lynch y A. Amézquita (Editores). Libro endangered true poison-dart frog, Phyllobates terri- rojo de anfibios de Colombia. Serie Libros Rojos de bilis (Anura: Dendrobatidae), in western Colombia. Especies Amenazadas de Colombia. Conservación Acta Herpetologica 7(2): 341-345. Internacional Colombia, Instituto de Ciencias Na- Mejía, D., D. Gómez, F. Vargas-Salinas, G. A. Gonzá- turales-Universidad Nacional de Colombia, Minis- lez Duran, M. H. Bernal, P. Gutiérrez, S. Lötters y terio del Medio Ambiente. Bogotá, Colombia. W. Bolívar-García. 2017. Phyllobates terribilis. En: Corredor-Londoño, G., B. Velásquez, J. Velasco, F. Cas- IUCN SSC Amphibian Specialist Group 2017. Phy- tro-Herrera, W. Bolívar-García y M. Salazar (Edito- llobates terribilis. The IUCN Red List of Threatened res). 2010. Plan de acción para la conservación de Species 2017: e.T55264A85887889.en. Acceso el 21 los anfibios del departamento del Valle del Cauca. Octubre 2019. Corporación Autónoma Regional del Valle del Cau- Myers, C. W. y J. W. Daly. 1976. A new species of poison ca, CVC. Cali, Colombia. frog (Dendrobates) from Andean Ecuador, inclu- Donnelly, M. A., C. Guyer y R. O. de Sá. 1990. The ding an analysis of its skin toxins. Occasional Papers tadpole of a dart-poison frog Phyllobates lugubris of the Museum of Natural History, the University of (Anura: Dendrobatidae). Proceedings of the Biolo- Kansas 59: 1-12. gical Society of Washington 103: 427-431. Myers, C. W., J. W. Daly y B. Malkin. 1978. A dange- García-González, M. X., M. A. Gómez-Díaz y W. Bo- rously toxic new frog (Phyllobates) used by Embe- lívar-García. 2017. Abundance estimate of a new rá Indians of western Colombia, with discussion of population of golden poison dart frog Phyllobates blowgun fabrication and dart poisoning. Bulletin

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 52 Phyllobates terribilis Alzate-Lozano et al. 2019

of the American Museum of Natural History, New York 161: 307-366. Pyron, R. A. y J. J. Wiens. 2011. A large-scale phylogeny of amphibian including over 2800 species, and a revised classification of extant frogs, salamanders, and caecilians. Molecular Phylogenetics and Evolu- tion 61: 543-583. Ruíz-Carranza, P. M., M. C. Ardila-Robayo y J. D. Ly- nch. 1996. Lista actualizada de la fauna de Amphi- bia de Colombia. Revista de la Academia Colombia- na de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 20(77): 365-415. Sánchez, D. A. 2013. Larval morphology of Dart-Poison Frogs (Anura: Dendrobatoidea: Aromobatidae and Dendrobatidae). Zootaxa 3637: 569-591. Santos, J. C., L. A. Coloma, K. Summers, J. P. Caldwell, R. Ree y D. C. Cannatella. 2009. Amazonian amphibian diversity is primarily derived from late Mioce- ne Andean lineages. PLoS Biology 7(3): 448-461. Silverstone, P. A. 1975. A revision of the poison-arrow frogs of the genus Dendrobates Wagler. Natural His- tory Museum of Los Angeles County, Science Bulle- tin 21: 1-55. Acerca de los autores Silverstone, P. A. 1976. A revision of the poison-arrow frogs of the genus Phyllobates Bibron in Sagra (Fa- Stefhania Alzate-Lozanoes bióloga egresada de la mily Dendrobatidae). Natural History Museum of Universidad del Valle, obtuvo su maestría en el Ins- Los Angeles County, Science Bulletin 27: 1-53. tituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA). Vences M, J. Kosuch, S. Lötters, A. Widmer, K. H. Jun- Investiga principalmente extractos de diferentes ger, J. Köhler y M. Veith. 2000. Phylogeny and classi- organismos, enfocándose en el análisis químico y la fication of poison frogs (Amphibia: Dendrobatidae), prospección de metabolitos secundarios. based on mitochondrial 16S and 12S ribosomal RNA gene sequences. Molecular Phylogenetics and Rodrigo Lozano-Osorio está interesado en la eco- Evolution 15: 34-40. logía poblacional de comunidades de anfibios en Widmer, A., S. Lötters y K. H. Junger. 2000. A molecular la región pacífica, amazónica y en ecosistemas con phylogenetic analysus of the neotropical dart-poi- características insulares. Investiga principalmente son frog genus Phyllobates (Amphibia: Dendrobati- parámetros poblacionales de anfibios de la región dae). Naturwissenschaften 87: 559-562. pacífica y procesos de estructuración de comunida- Zimmermann, H. y E. Zimmermann. 1981. Sozialver- des de anfibios en el Amazonas. halten, Fortpflanzungsverhalten und Zucht der Färberfrösche Dendrobates histrionicus und D. Carlos Andrés Galvis es biólogo egresado de la lehmanni sowie einiger anderer Dendrobatiden. Universidad del Valle. Especialista en manejo y con- Zeitschrift des Kölner Zoo 24(3): 83-99. servación de especies amenazadas. Se encuentra Zimmermann, H. y E. Zimmermann. 1988. Etho Taxo- vinculado a la Fundación Zoológica de Cali desde nomie und biogeographische Arten Gruppenbil- el año 1999, y actualmente se desempeña como Jefe dung bei Pfeilgiftfröschen (Anura: Dendrobatidae). de la Colección de Fauna en esta institución. A lo Salamandra 24: 125-160. largo de su carrera profesional ha venido trabajando en proyectos relacionados con la conservación in situ y ex situ de la herpetología del Valle del Cauca. Actualmente, es miembro de la junta directiva de la Asociación Colombiana de Herpetología - ACH.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 53 Phyllobates terribilis Alzate-Lozano et al. 2019

Apéndice I. Localidades y coordenadas geográficas de la distribución dePhyllobates terribilis en Colombia.

Localidad Latitud Longitud Fuente Resguardo Indigena Joaquincito, corregimiento Libretas de campo Stefhania Puerto Merizalde, municipio de Buenaventura, 3,299 -77,415 Alzate-Lozano Valle del Cauca Río Naya, Valle del Cauca 3,283 -77,400 Márquez et al. 2012 Boca Yarumanguí, Valle del Cauca 3,383 -77,300 Márquez et al. 2012 El Porvenir, municipio de López de Micay, Cauca 2,928 -77,305 Guerrero-Vargas et al. 2007 Quebrada Guangui, municipio de López de 2,846 -77,217 Guerrero-Vargas et al. 2007 Micay, Cauca

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 54 Volumen 5 (2): 55-61 Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Pristimantis simoterus (Lynch 1980) Rana duende de Albania

Christian Oswaldo Castaño-Saavedra1, Fray Geovanny Arriaga-Jaramillo1 1Grupo de Investigación en Ecología Animal, Universidad del Valle Correspondencia: [email protected]

Fotografía: John D. Lynch

Taxonomía y sistemática Pristimantinae (Hedges et al. 2008). Lynch (1980), en la descripción original, sugiere de manera superficial Pristimantis simoterus (Lynch 1980) fue des- que P. simoterus puede estar cercanamente relacionada crita originalmente a partir de 11 individuos con P. orcesi, P. obmutescens, P. racemus y P. thymelensis, adultos y un individuo inmaduro (seis machos especies que en la actualidad hacen parte del grupo P. y seis hembras), los cuales fueron colectados en orcesi. No obstante, con la posterior descripción de P. el páramo de Letras, vereda Albania, municipio simoteriscus, Lynch et al. (1996) la consideran como la de Herveo, departamento del Tolima, y en la especie más parecida, dando a entender que pueden ser ciudad de Manizales, departamento de Caldas especies hermanas. (Lynch 1980, Lynch et al. 1996). Pristimantis simoterus hace parte del género Pristimantis, Descripción morfológica incluido en la familia Craugastoridae, pero sus relaciones filogenéticas aún no son claras (Pa- Pristimantis simoterus es una rana de tamaño modera- dial et al. 2014). De acuerdo a sus característi- do, con machos entre 25,9-32,7 (n=16) y hembras entre cas morfológicas, se incluye en el grupo orcesi, 31,4-39 (n=11) mm de longitud rostro-cloaca (LRC). grupo fenético perteneciente a la subfamilia Esta especie se caracteriza por tener la piel del dorso ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 55 Pristimantis simoterus Castaño-Saavedra y Arriaga-Jaramillo 2019

Figura 1. Individuo adulto de Pristimantis simoterus en que se observa la coloración que puede tener en vida. Fotografía: John D. Lynch. con grandes verrugas planas que se hacen más peque- más pequeño que el tubérculo tenar, no distinguible de ñas en los flancos (Figs. 1-2); sin pliegues dorsolaterales grandes tubérculos supernumerarios palmares, y por y el vientre areolado (muy granular); hocico corto, rela ausencia de pliegue discoidal (Lynch 1980). La es- dondeado en vista dorsal y lateral; presenta crestas cra- pecie es más similar a cuatro especies de este grupo: P. neales tenues; procesos dentígeros del vómer oblicuos; obmutescens, P. racemus, P. thymelensis y P. simoteriscus, tubérculos ulnares no distinguibles, tubérculos sobre el por tener verrugas planas en el dorso y en los flancos, talón y tubérculos tarsales ausentes; tubérculos super- además de ausencia de almohadillas nupciales sobre los numerarios plantares abundantes, con uno a dos tubér- pulgares. Además, es similar a las especies mencionadas culos diferenciales a los demás, restringidos a la base de anteriormente y a P. orcesi, por poseer superficie ventral los dedos II-IV; rebordes carnosos en dedos manuales y areolada; hocico corto; nostriles no protuberantes; re- pediales; machos con hendiduras bucales y saco vocal bordes carnosos en dedos manuales y pediales y la ausen- subgular, pero careciendo de almohadillas nupciales so- cia de pliegues dorsolaterales (Lynch 1972, Lynch 1980, bre los pulgares (Lynch 1980). En vida, la coloración de Lynch 1981, Lynch et al. 1996). Sin embargo, difiere de P. simoterus es variable; puede ser verde oliva, marrón estas especies por la combinación de las características dorado, marrón rojizo, gris o casi negro con manchas descritas a continuación (caracteres entre paréntesis marrones; el saco vocal es rojizo con manchas oscuras; para P. simoterus): P. orcesi solo se encuentra distribuida superficies ocultas como la ingle y las axilas son de co- en Ecuador; presenta una piel lisa en el dorso y granular lor marrón pálido; presenta marcas grises en forma de en los flancos (piel del dorso con grandes verrugas pla- líquen en el pecho; mentón amarillo en machos; hem- nas que se hacen más pequeñas en los flancos); pliegue bras con garganta y vientre marrón pálido; superficie discoidal no prominente, anterior a la ingle (ausente); dorsal en hembras marrón rojizo; iris color cobre, con almohadillas nupciales de color blanco presentes so- manchas negras y vetas horizontales rojizas (Fig. 1). En bre los pulgares (ausentes); presencia de un tubérculo preservación, P. simoterus presenta un dorso que varía pequeño sobre los talones (ausentes); tubérculo palmar entre marrón rojizo y negro sin patrones diferenciales; dividido en tres, el medial mucho más grande (tubér- vientre pálido con respecto al dorso; la ingle y las super- culo palmar no dividido, más pequeño que el tubérculo ficies anteriores y posteriores de los muslos son de color tenar); ausencia de procesos dentígeros del vómer (pre- marrón rojizo sin manchas, aunque esta coloración con sentes) y ausencia de crestas craneales (crestas craneales el tiempo puede perderse (Fig. 2 A-B). bajas) (Lynch 1972, Lynch 1980, Lynch 1981).

Morfológicamente, P. simoterus difiere de otras espe- Por otro lado, P. obmutescens presenta pliegue discoidal cies del grupo P. orcesi por tener canthus rostralis agu- no prominente, anterior a la ingle (ausente); el tímpano do y recto; región loreal aplanada; tubérculo palmar oculto bajo la piel (tímpano prominente y redondeado);

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 56 Pristimantis simoterus Castaño-Saavedra y Arriaga-Jaramillo 2019 pliegue supratimpánico evidente, carnoso y glandular tubérculos ulnares presentes y prominentes (presentes (pliegue supratimpánico presente pero no distinguible); pero no distinguibles); tubérculos poco prominentes so- hocico redondeado en vista dorsal y lateral (hocico sub- bre el talón y sobre el borde externo del tarso (ausentes); acuminado en vista dorsal y redondeado en vista later- tubérculo tarsal interno (ausente) y ausencia de crestas al); hendiduras vocales ausentes (presentes); saco vocal craneales (crestas craneales bajas) (Lynch 1972, Lynch subgular ausente (presente, evidente externamente); 1980, Lynch 1981). Finalmente, los individuos adultos tubérculos pequeños y no cónicos sobre el talón y el de P. simoteriscus son más pequeños con respecto a P. borde externo del tarso (ausentes), y tubérculo palmar simoterus, machos con 23,1-25,1 y hembras con 25,7- bífido mucho más grande que el tubérculo tenar (tubér- 31,4 mm de LRC (machos 22,8-29,0 y hembras 32,4-37,1 culo palmar no dividido, más pequeño que el tubérculo mm de LRC); presentan pliegue discoidal prominente, tenar) (Lynch 1980, Lynch et al. 1996). También, P. race- anterior a la ingle (ausente); tubérculo palmar bífido, mus presenta pliegue discoidal no prominente, anterior mucho más grande que el tubérculo tenar (tubérculo pal- a la ingle (ausente); pliegue supratimpánico evidente, mar no dividido, más pequeño que el tubérculo tenar); engrosado y ocultando el borde superior del tímpano quilla carnosa a lo largo del borde externo de las palmas (pliegue supratimpánico presente pero no distinguible); (ausente); y ausencia de crestas craneales (crestas cra- hocico redondeado en vista dorsal y lateral (hocico sub- neales bajas); hendiduras vocales (presentes) y saco vo- acuminado en vista dorsal y redondeado en vista lateral), cal subgular (presente, evidente externamente) (Lynch labios ensanchados (labios no ensanchados), hendidu- 1980, Lynch et al. 1996). ras vocales ausentes (presentes); saco vocal subgular ausente (presente, evidente externamente); tubérculos Distribución geográfica pequeños y no cónicos sobre el talón y tubérculos pla- nos en la superficie ventral del tarso (ausentes); tubércu- Pristimantis simoterus es una especie endémica de Co- lo palmar bífido, ligeramente más largo que el tubérculo lombia, está restringida a zonas de páramo del flanco oc- tenar (tubérculo palmar no dividido, más pequeño que cidental de la cordillera Central (desde el departamento el tubérculo tenar) y presenta extremidades posteriores del Valle del Cauca, pasando por el departamento de largas (más cortas) (Lynch 1980). Quindío, hasta los departamentos de Caldas y Tolima) (Fig. 3, Apéndice I), con un rango altitudinal que va des- En P. thymelensis los adultos son más pequeños con de los 3200-4350 m s. n. m. (Cadavid et al. 2005, Bernal respecto a P. simoterus, machos con 21,4-25,2 y hembras y Lynch 2008). Además, presenta una extensión estima- con 28,0-33,5 mm de LRC (machos 22,8-29,0 y hem- da de ocurrencia (EOO) de 3896 km2 (IUCN 2017). bras 32,4-37,1 mm de LRC); presentan pliegue discoidal no prominente, anterior a la ingle (ausente); el tímpano Historia natural oculto bajo la piel (tímpano prominente y redondeado); hocico redondeado en vista dorsal y lateral (hocico sub- Pristimantis simoterus está asociada a la vegetación acuminado en vista dorsal y redondeado en vista lateral); propia de los páramos, presenta actividad nocturna,

Figura 2. A: Vista dorsal y B: Vista ventral del holotipo (hembra adulta) de Pristimantis simoterus en preser- vación. Fotografías: Jhon Jairo Ospi- na Sarria.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 57 Pristimantis simoterus Castaño-Saavedra y Arriaga-Jaramillo 2019

dos de actividades agrícolas y pastoreo de ganado (Van der Hammen 1995, Castaño-Uribe et al. 2002, Lynch y Suárez-Mayorga 2002, Verweij et al. 2003, Estupiñán et al. 2009). El cambio climático, que es un fenóme- no de ocurrencia mundial, también afecta las regiones altoandinas y de páramo, la tendencia global del cambio climático ha generado un incremento en la variación de las temperaturas y precipitaciones de estas regiones (Anderson et al. 2011). Según predicciones de modelos regionales, el impacto del cambio climático en los An- des aumenta con la altitud y predicen que será más pro- nunciado sobre los 4000 m s. n. m. (Solman et al. 2007, Marengo et al. 2009, Urrutia y Vuille 2009). Esto genera- ría cambios en las dinámicas climáticas, incrementando los efectos de las sequías, olas de calor o frío y la intensidad de las lluvias (Marengo et al. 2009). Todo esto puede tener un impacto directo sobre la biodiversidad, motivo por el cual las poblaciones de P. simoterus pueden verse afectadas.

Estado de conservación

Según los criterios de evaluación de la Unión Interna- cional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN), P. Figura 3. Mapa de distribución de Pristimantis simoterus en Colom- simoterus está asignada a la categoría Casi Amenazada bia. (NT) B1b (iii), basándose en su EOO (IUCN 2017). Por otra parte, no se encuentra categorizada en los apéndi- cantando desde pastos y arbustos, y sobre el suelo, cuan- ces de la Convención sobre el Comercio Internacional do las temperaturas no son muy elevadas (Lynch et al. de Especies Amenazadas (CITES). Sin embargo, a nivel 1996). En el día puede ser encontrada sobre la vegeta- nacional P. simoterus se encuentra categorizada bajo el ción o bajo rocas y troncos caídos de frailejón (Lynch nivel de amenaza de Preocupación menor (LC), debi- et al. 1996, Cadavid et al. 2005). Su canto es un silbido do a que esta especie ocurre en varias áreas protegidas, suave y repetitivo (Lynch et al. 1996). Así como todas las donde es considerada abundante y estable (Rueda- especies de la familia Craugastoridae, se presume que P. Almonacid et al. 2004, Buitrago-González et al. 2016). simoterus presenta un modo reproductivo de desarrollo directo, indicando que no existe una etapa larval de Perspectivas para la investigación y la conservación vida libre en su ciclo de vida (Lynch y Duellman 1997). Aspectos ecológicos y de historia de vida en P. simoterus, Los estudios en ecología para P. simoterus son escasos, así como la gran mayoría de anuros propios de sistemas desconociendo muchos de sus aspectos básicos, ade- paramunos, no han sido estudiados en amplitud, lo que más no existe evidencia en acciones de conservación tiene como consecuencia vacíos en la información; esto que tengan como objeto de estudio esta especie, lo que sugiere una necesidad para aunar esfuerzos que tengan hace que las perspectivas para la conservación tengan como objetivo hacer investigación relacionada con la mucho trabajo en materia de investigación. Es necesario ecología de P. simoterus y demás especies de sistemas profundizar en aspectos ecológicos como la reprodu- altoandinos y de páramo. cción, la dieta y el comportamiento. Adicionalmente, es importante estudiar aspectos evolutivos de P. simoterus Amenazas para determinar sus relaciones filogenéticas, ya que hasta el momento no son claras (Hedges et al. 2008, Padial Debido a que el hábitat de esta especie se limita a zo- et al. 2014). Por otra parte, es bien conocido que las zonas de páramo, las principales amenazas incluyen la nas altoandinas y de páramo, donde habita P. simoterus, pérdida y fragmentación del hábitat, procesos deriva- se encuentran en alto grado de amenaza (Henderson

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 58 Pristimantis simoterus Castaño-Saavedra y Arriaga-Jaramillo 2019 et al. 1991, Hamilton 1995, Cubides y Urbina-Cardona Estupiñán, L. H., J. E. Gómez, V. J. Barrantes y L. F. Li- 2011, Garavito et al. 2012), por lo tanto, parte de los es- mas. 2009. Efecto de actividades agropecuarias en fuerzos en conservación deben ir orientados al cuidado las características del suelo en el páramo El Granizo, y recuperación de estas zonas de vida. (Cundinamarca-Colombia). Revista UDCA Actua- lidad & Divulgación Científica 12(2): 79-89. Agradecimientos Garavito, N. T., E. Álvarez, S. A. Caro, A. A. Muraka- mi, C. Blundo, T. B. Espinoza y B. León. 2012. Eva- Agradecemos a John D. Lynch y a Jhon Jairo Ospina luación del estado de conservación de los bosques Sarria por disponer y permitir el uso de las fotografías montanos en los Andes tropicales. Revista Ecosis- para este trabajo. Al Grupo de Investigación en Ecología temas 21: 1-2. Animal de la Universidad del Valle y al Departamento Gómez Salazar, J. C., V. A. Ramírez Castaño y G. Gueva- de Biología por disponer de sus espacios e instalaciones ra. 2017. Vertebrados Terrestres de la Reserva Natu- para el desarrollo de esta ficha. ral de la Central Hidroeléctrica de Caldas -CHEC- (Villamaría, Colombia): Estado del Conocimiento. Literatura citada Boletín Científico. Centro de Museos. Museo de Historia Natural 21(1): 71-89. Anderson, E. P., J. Marengo, R. Villalba, S. Halloy, B. Hamilton, L. S. 1995. Mountain cloud forest conserva- Young y D. Cordero. 2011. Consequences of climate tion and research: a synopsis. Mountain Research change for ecosystems and ecosystem services in the and Development 259-266. tropical Andes Pp. 1-18. En: S. K. Herzog, R. Mar- Hedges, S. B., W. E. Duellman y M. P. Heinicke. 2008. tínez, P. M. Jørgensen y H. Tiessen (Editores). Cli- New World direct-developing frogs (Anura: Terra- mate change and biodiversity in the tropical Andes. rana): molecular phylogeny, classification, biogeo- Scientific Committee on Problems of the Environ- graphy, and conservation. Zootaxa 1737(1): 1-182. ment (SCOPE). Inter-American Institute for Global Henderson, A., S. P. Churchill y J. L. Luteyn. 1991. Neo- Change Research (IAI). MacArthur Foundation. tropical plant diversity. Nature 351: 21-22. Sao José dos Campos, Brasil. IUCN. 2017. The IUCN Red List of Threatened Species. Bernal, M. H. y C. A. Páez. 2005. Composición y dis- Versión 2017.3. Electronic Database accessible at tribución de los anfibios de la cuenca del río Coe- http:/ / www.iucnredlist.org /. Acceso el 27 de Agos- llo (Tolima), Colombia. Actualidades Biológicas to de 2019. 27(82): 87-92. Lynch, J. D. 1972. Two new species of frogs (Eleuthe- Bernal, M. H. y J. D. Lynch. 2008. Review and analysis rodactylus: Leptodactylidae) from the Paramos of of altitudinal distribution of the andean anurans in Northern Ecuador. Herpetologica 28(2): 141-147. Colombia. Zootaxa 1826: 1-25. Lynch, J. D. 1980. New species of Eleutherodactylus of Buitrago-González, W., J. H. López-Guzmán y F. Vargas- Colombia (Amphibia: Leptodactylidae). I: five new Salinas. 2016. Anuros en los complejos paramunos species from the paramos of the Cordillera Central. Los Nevados, Chilí-Barragán y Las Hermosas, An- Caldasia 165-188. des centrales de Colombia. Biota Colombiana 17 Lynch, J. D. 1981. Leptodactylid frogs of the genus Eleu- (2): 52-76. therodactylus in the Andes of northern Ecuador and Cadavid, J., C. R. Valencia y A. Gómez. 2005. Composi- adjacent Colombia. Universiy of Kansas, Museum ción y estructura de anfibios anuros en un transec- of Natural History 72: 1-46. to altitudinal de los Andes Centrales de Colombia. Lynch, J. D., P. M. R. Carranza y M. C. A. Robayo. 1996. Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales Three new species ofEleutherodactylus (Amphibia: nueva serie 7(2): 103-118. Leptodactylidae) from high elevations of the Cordi- Castaño-Uribe, C. 2002. Páramos y ecosistemas alto an- llera Central of Colombia. Caldasia 18(3): 329-342. dinos de Colombia en condición hotspot y global Lynch, J. D. y W. E. Duellman. 1997. Frogs of the genus climatic tensor. Instituto de Hidrología, Meteorolo- Eleutherodactylus in Western Ecuador: systematics, gía y Estudios Ambientales. ecology, and biogeography. The University of Kan- Cubides, P. J. y J. N. Urbina Cardona. 2011. Anthropoge- sas, Natural History Museum, Special Publication nic disturbance and edge effects on anuran assem- 23: 1-236. blages inhabiting cloud forest fragments in Colom- Lynch, J. D. y A. Suárez-Mayorga. 2002. Análisis biogeo- bia. Natureza a Conservacao 9(1): 39-46. gráfico de los anfibios paramunos. Caldasia 24(2):

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 59 Pristimantis simoterus Castaño-Saavedra y Arriaga-Jaramillo 2019

471-480. Marengo, J. A., R. Jones, L. M. Alves y M. C. Valverde. 2009. Future change of temperature and precipitation extremes in South America as derived from the PRECIS regional climate modeling system. Interna- tional Journal of Climatology 29(15): 2241-2255. Padial, J. M., T. Grant y D. R. Frost. 2014. Molecular systematics of terraranas (Anura: Brachycephaloidea) with an assessment of the effects of alignment and optimality criteria. Zootaxa 3825(1): 1-132. Rueda-Almonacid, J. V., J. D. Lynch y A. Amézquita, 2004. Libro rojo de los anfibios de Colombia. Serie Libros Rojos de Especies Amenazadas de Colombia. Conservación Internacional Colombia, Instituto de Ciencias Naturales - Universidad Nacional de Co- lombia, Ministerio del Medio Ambiente. Bogotá, Colombia. Pp. 384. Solman, S. A., M. N. Nuñez y M. F. Cabré. 2007. Regio- nal climate change experiments over southern Sou- th America. I: present climate. Climate Dynamics 30(5): 533-552. Urrutia, R. y M. Vuille. 2009. Climate change projec- tions for the tropical Andes using a regional climate model: Temperature and precipitation simulations for the end of the 21st century. Journal of Geophysi- cal Research: Atmospheres 114(D2): D02108. Van der Hammen, T. 1995. La dinámica del medio ambiente en la alta montaña colombiana: historia, cambio global y biodiversidad. Pp. 11-15. En: J.A. Lozano y J. D. Pabón. (Editores). Memorias del Seminario Taller sobre alta montaña colombiana. Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales. Colección Memorias No 3. Santafé de Bogotá, 13-15 de octubre de 1993. Verweij, P.A., K. Kok y P. E. Budde. 2003. Aspectos de la transformación del páramo por el hombre. En: T. Van der Hammen y A. G. Dos Santos (Editores). V. Acerca de los autores Estudios de ecosistemas tropoandinos. La Cordille- ra Central Colombiana. Transecto Parque Los Ne- Christian Oswaldo Castaño-Saavedra es biólogo vados. Berlin, Stuttgart. egresado de la Universidad del Valle de Cali, Co- lombia; sus intereses están enfocados en la aplica- ción de los estudios de la ecología funcional en la planificación de la conservación, tomando como grupo objeto de estudio los anuros.

Fray Geovanny Arriaga-Jaramillo es biólogo egresado de la Universidad del Valle de Cali, Colombia; sus intereses se centran en la morfología, taxonomía, sistemática y ecología poblacional de anuros neotropicales, principalmente del clado Terrarana.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 60 Pristimantis simoterus Castaño-Saavedra y Arriaga-Jaramillo 2019

Apéndice I. Coordenadas y localidades donde ha sido reportada Pristimantis simoterus. Referencias: (1) Lynch 1980; (2) Instituto de Ciencias Naturales (ICN); (3) Bernal y Páez 2005; (4) Castaño-Saavedra y Arriaga-Jaramillo 2019; (5) Buitrago-González et al. 2016; (6) Gómez et al. 2017.

Localidad Latitud Longitud Referencias Tolima, municipio de Herveo, vereda Albania, páramo 5,08417 -75,29333 1,2 de Letras Quindío, municipio de Calarcá, Cerro Campanario 4,44333 -75,57889 2 Risaralda, municipio de Pereira, Laguna de Otún 4,78028 -75,40917 2 Tolima, municipio de Ibagué, cuenca río Coello, Tierra 4,63333 -75,35000 3 de Gigantes Tolima, municipio de Ibagué, cuenca río Coello, La 4,65000 -75,35000 3 Cueva Tolima, municipio de Ibagué, cuenca río Coello, páramo 4,66667 -75,35000 3 Nevado del Tolima Valle del Cauca, municipio De Tuluá, páramo de Las 3,938287 -75,869808 4 Hermosas, La Campiña Quindío, municipio de Salento, zona de amortiguación 4,65139 -75,38639 5 PNN Los Nevados Quindío, municipio de Salento, páramo PNN Los 4,61808 -75,42194 5 Nevados Quindío, municipio de Calarcá, páramo Chilí-Barragán 4,44489 -75,57606 5 Quindío, municipio de Génova, páramo Chilí-Barragán 4,09169 -75,80133 5 Valle del Cauca, municipio de Sevilla, páramo de Las 4,00058 -75,79786 5 Hermosas Caldas, municipio de Villamaría, Rerserva Protectora 4,87500 -75,40000 6 Forestal Bosques de la CHEC

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 61 Volumen 5 (2): 62-69 Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Tachiramantis douglasi (Lynch, 1996)

Juan Salvador Mendoza-Roldán1, Juan Camilo Ríos-Orjuela2,3, Cesar L. Barrio-Amorós4

1Grupo de Investigación en Química y Biología, Universidad del Norte, Barranquilla, Colombia 2Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, SP, Brasil 3Grupo de Morfología y Ecología Evolutiva, Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá, Colombia 4Investigador Independiente. Doc Frog Expeditions. Uvita, Costa Rica. Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Juan Camilo Ríos-Orjuela

Taxonomía y sistemática así como la presencia de tubérculos óseos en el borde dorsal del hueso escamoso y a lo largo del margen lateral Tachiramantis douglasi (Anura: Craugastoridae) de los huesos frontoparietales. Posteriores propuestas fue descrita originalmente como Eleutherodac- filogenéticas, apoyadas en evidencia molecular, ubica- tylus douglasi (Lynch 1996), con base en una ron esta especie dentro del género Pristimantis (Hei- serie de ejemplares provenientes de los alrede- nicke et al. 2007) y dentro del grupo de especies Pristi- dores de Bucaramanga, entre los municipios de mantis galdi (Hedges et al. 2008). Heinicke et al. (2015) Piedecuesta y Tona (2540 m s. n .m), departa- reasignan esta especie al género Tachiramantis, junto mento de Santander, Colombia. En el momento con P. prolixodiscus y P. lentiginosus, distribuidas en la de su descripción, Lynch (1996) consideró que región nororiental de los Andes entre Colombia y Vene- existía una relación cercana entre esta especie y zuela, teniendo en cuenta la divergencia filogenética que Eleutherodactylus delicatus (Ruthven 1917), de- presentan con otras especies del género Pristimantis. bido a las similitudes osteológicas en la fusión Este grupo está soportado por caracteres osteológicos

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA del hueso sacro y la primera vertebra presacral, que permiten diferenciar sus especies de otras del géne-

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 62 Tachiramantis douglasi Mendoza-Roldán et al. 2019

agrandado. Posee un tubérculo subcónico en el talón, con un pliegue tarsal interno, dos tubérculos metatarsa- les y tubérculos supernumerarios plantares bajos. Todos los dedos son libres de membrana, con discos pediales más pequeños que los manuales. La coloración de la especie incluye una banda labial blanca y las superficies posteriores del muslo son negras con manchas circula- res diminutas de color blanco, que pueden extenderse hasta la ingle. Algunos ejemplares pueden presentar una línea vertebral clara y delgada (Fig. 1) (Lynch 1996).

El género Tachiramantis se diferencia de los demás géneros de la familia Craugastoridae por poseer una cabeza amplia con tímpano bien desarrollado y almohadillas digitales separadas dorsoventralmente por un surco circunferencial. El dedo IV pedial es aproximadamente 2/3 más corto que la longitud del dedo III. Entre los géneros de esta familia que poseen estas característi- cas, Noblella se diferencia de Tachiramantis por carecer Figura 1. Ejemplares de Tachiramantis douglasi de la parte alta del de procesos dentígeros en el vómer y por tener falanges municipio de California, Santander (2700 m s. n. m.). Fotografía: terminales expandidas; y los géneros Yunganastes y Stra- Juan Camilo Ríos-Orjuela. bomantis por poseer el dedo manual I más largo que el dedo II, y el dedo pedial III más largo que el dedo IV. ro Pristimantis en las regiones adyacentes de Colombia Adicionalmente, Strabomantis posee crestas craneales y Venezuela (~ 25 especies), como la presencia de hen- y sus especies son generalmente robustas y de mayor diduras vocales, la ausencia de pliegues dorsolaterales tamaño (Heinicke et al. 2015). o precloacales bien desarrollados, la ausencia de cresta craneal y la ausencia de discos digitales notablemente Distribución geográfica expandidos (Heinicke et al. 2015). Heinicke et al. (2015) consideran a P. tayrona (Lynch y Ruíz-Carranza 1985), Esta especie habita en los bosques andinos y páramos P. mondolfi (Rivero 1984) y P. melanoproctus (Rivero sobre la cordillera Oriental colombiana, en un rango 1984) como especies candidatas de pertenecer al género altitudinal entre 1630-3112 m s. n. m. (Meza-Joya et al. Tachiramantis. 2019). Existe un registro aislado y sin verificar, en el municipio de Manaure, departamento del Cesar, sobre la Descripción morfológica Serranía del Perijá a 3670 m s. n. m. (Moreno-Arias et al. 2009). Tachiramantis douglasi se distribuye en varias Es una especie de tamaño pequeño, los machos alcanzan localidades sobre las vertientes oriental y occidental de una longitud rostro-cloaca (LRC) entre 20,9-23,3 mm y la cordillera Oriental y en los departamentos de Norte las hembras son ligeramente más grandes, con una LRC de Santander, Santander y, potencialmente, en el depar- que oscila entre 22,3-29,5 mm. El tímpano es redondo, tamento del Cesar (Fig. 2, Apéndice I). Esta especie ha distinguible y superficial. El hocico es acuminado en sido reportada en los ecosistemas de páramo, ubicados vista dorsal y redondeado en vista lateral, siendo el can- en Berlín, Santander y en Cabrera, Norte de Santan- thus rostralis agudo. Presenta párpados sin tubérculos, der, en un rango altitudinal entre 2980-3112 m s. n. m. los bordes de los huesos frontoparietales son sobresa- (Meza-Joya et al. 2019). Aunque a la fecha solo se co- lientes y las crestas craneales están ausentes. Posee plie- nocen registros en Colombia, la distribución de T. dou- gues dorso laterales cortos. Los odontóforos vomerinos glasi podría extenderse hacia el extremo nororiental son prominentes, los machos poseen hendiduras buca- de la cordillera Oriental de Colombia hasta Venezuela. les y parches nupciales glandulares. Los dedos poseen Lugares como el Parque Binacional Tamá podrían ser- reborde cutáneo, el primer dedo es más corto que el vir como hábitat para esta especie y hacen parte de los segundo y los dedos II y IV tienen discos más grandes mapas de distribución potencial (Lynch 1996, Stuart et con respecto a los demás. No presenta tubérculo ulnar al. 2008). Las poblaciones registradas para el páramo

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 63 Tachiramantis douglasi Mendoza-Roldán et al. 2019

chos vocalizando y bajas abundancias) en los meses de octubre y enero (Lynch 1996, Arroyo et al. 2003). Las hembras juveniles tienen un tamaño entre los 20,8-23,5 mm (LRC), y las primeras indicaciones de doblamiento del oviducto (inicio de la etapa reproductiva) aparecen en hembras de tamaños cercanos a los 22,3 mm (LRC). Las hembras grávidas se encuentran entre los 22,3-27,7 mm (LRC) (Lynch 1996). Los machos adultos de esta especie poseen el mesorquio melanizado, causando una apariencia oscura de los testículos (Lynch 1996), rasgo que permite la diferenciación entre adultos y juveniles (Arroyo et al. 2003). Durante nuestras observaciones de campo, capturamos una hembra grávida oculta bajo una piedra al borde de una pequeña quebrada, esta midió 30,1 mm (LRC) y pesó 2,5 g (Fig. 4A), siendo ligeramente más grande que el tamaño máximo descrito por Lynch (1996) para las hembras de esta especie, las cuales alcanzan mayor tamaño comparadas con los machos (Fig. 4B). Tachiramantis douglasi es abundante sobre la vegetación cerca de pequeñas quebradas y caminos (Lynch 1996), aunque su abundancia disminuye en alti- tudes mayores a 2300 m s. n. m., siendo escasa en altitu- des superiores a los 3200 m (Suárez-Badillo y Ramírez 2004). Figura 2. Mapa de distribución de Tachiramantis douglasi en Co- lombia. Durante el mes de abril de 2018 registramos las vocali- zaciones de algunos individuos en el municipio de Ca- de Tamá en Norte de Santander (2418-3109 m s. n. m), lifornia, Santander, a una altitud de 2700 m s. n. m (Fig. corresponden a una especie distinta, aun no descrita 5A). Realizamos las grabaciones entre las 18:00-20:00 h (Acevedo com. per.). En esta ficha aportamos el regis- a una temperatura ambiente de 11 °C. Posteriormente tro de la especie para los bosques de niebla circundantes se dio captura a los individuos para confirmar su iden- al páramo de Santurbán en el municipio de California, tidad (5 machos LRC ± 24,5 mm, peso ± 1,5 g). El can- departamento de Santander; en esta localidad encon- to de esta especie es una nota rápida con una duración tramos poblaciones asociadas a áreas boscosas entre los promedio de 1,66 s, compuesta por varios pulsos (7-9) 2180-2700 m s. n. m. (Fig. 2, Apéndice I).

Historia natural

Esta especie utiliza los microhábitats sobre el suelo como la hojarasca y la vegetación herbácea, aunque también puede ser observada en perchas de hasta 1,5 m (Arroyo et al. 2003). La especie ocurre en el sotobosque de roble- dales y bosques húmedos principalmente, aunque tam- bién se puede observar en los ecosistemas de páramo y vegetación secundaria (Fig. 3) (Arroyo et al. 2003, Ace- vedo et al. 2016). Al igual que las otras especies de esta familia, T. douglasi presenta desarrollo directo. Hembras con oviductos convolutos y folículos yemados fueron colectadas en los meses de marzo, julio y agosto (Arroyo et al. 2003), aunque también se ha reportado baja acti- Figura 3. Hábitat de Tachiramantis douglasi, bosques de niebla en vidad reproductiva para esta especie (ausencia de ma- el municipio de California, Santander (2700 m s. n. m.). Fotografía: Juan Salvador Mendoza-Roldán.

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Tabla 1. Características temporales y espectrales del canto de Tachi- ramantis douglasi en las poblaciones de California, Santander. DE: desviación estandar.

Parámetro Valor DE Duración nota (s) 1,66 0,23 Cadencia entre notas (s) 32,7 5,66 Pulsos por nota 8 1 Tasa de pulsos 5,42 0,602 Frecuencia fundamental 0,532 0,108 (kHz) Frecuencia pico (kHz) 5,114 0,986

sobre esta especie. La IUCN (2019) la ubica en la ca- tegoría Vulnerable (VU) B1ab(iii), principalmente por la pérdida de su hábitat, conformado por bosques de niebla y páramos de Santander y Norte de Santander. Al igual que otras zonas andinas del país, la franja altitudinal sobre la cual habita esta especie ha sufrido cambios generados por la actividad antrópica, como la expansión de la frontera agrícola, ganadera y pecuaria, principalmente en los ecosistemas de alta montaña (Sar- miento y Ungar 2014). En los últimos años, el páramo de Santurbán ha sido foco de atención debido a las so- licitudes de extracción minera en las áreas de periferia, que involucra zonas de bosque altoandino y otras áreas Figura 4. A: Hembra ovada encontrada bajo una piedra sobre el de importancia para el sostenimiento de las poblaciones borde de una quebrada ubicada a 2700 m s. n. m. en California, de T. douglasi y otros anfibios (Osejo y Ungar 2017). La Santander, abril de 2018. B: Dos machos (izquierda) y una hembra (derecha) de Tachiromantis douglasi. Fotografías: Juan Salvador implementación de estos proyectos y el cambio en el uso Mendoza-Roldán. del suelo podrían resultar en una amenaza directa para la subsistencia de las poblaciones actuales (Fig. 6). a una frecuencia dominante de 2,15 kHz (Fig. 5B). La frecuencia fundamental es de 0,532 kHz y la frecuencia Estado de conservación pico es de 5,114 kHz. Presenta una cadencia entre notas de 30 s en promedio (32,7 ± 5,66 s) y una tasa prome- La IUCN (2019) establece que esta especie ocurre en dio de cinco pulsos por segundo (5,42 ± 0,6) (Tabla 1). distintas áreas de conservación como el Parque Natu- Aunque el canto de esta especie es fácilmente percep- ral Regional El Rasgón, localizado en el municipio de tible, no observamos individuos vocalizando expuestos Piedecuesta, Santander; el Parque Natural Regional sobre la vegetación, estando ocultos entre la hojarasca y Cerro La Judía, localizado en el municipio de Florida- el estrato rasante en las áreas circundantes a quebradas. blanca, Santander; Parque Natural Sisavita, localizado También es posible observar los machos vocalizando en el municipio de Cucutilla, Norte de Santander. La desde el interior de bromelias epífitas y terrestres o es- especie se ha registrado también para el Parque Natu- condidos bajo piedras. Aunque el comportamiento de ral Regional Santurbán-Salazar de las Palmas, localiza- vocalización se da principalmente en la noche, también do en el municipio de Salazar de Las Palmas, Norte de es posible escuchar sus cantos durante el día (Arroyo et Santander; y con posibilidad de ocurrencia dentro del al. 2003). Parque Binacional Tamá, localizado entre los municipios de Toledo Herrán y Chinácota, Norte de Santander. Amenazas La especie se encuentra potencialmente distribuida en el área del Parque Natural Regional Serranía del Peri- No existen datos puntuales que permitan determi- já, en el departamento del Cesar, Caribe colombiano. nar con exactitud el estado poblacional y las amenazas Aunque no se conoce el estado actual de las poblacio-

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anfibios presentes en la región. La confirmación taxo- nómica de las poblaciones de T. douglasi presentes en la Serranía del Perijá, es necesaria dada la posibilidad de que se trate de especies descritas para Venezuela, tales como Pristimantis lassoalcalai (Barrio-Amorós et al. 2010). Se espera que el número de especies de este género en la región aumente y se esclarezcan las relaciones intergené- ricas con la información proveniente de futuros análisis moleculares, que incluyan más especies tanto descritas como no descritas de Pristimantis (sensu lato) (Heinicke et al. 2015).

Agradecimientos

Esta ficha está dedicada a J. D. Lynch, por su trabajo e inspiración a los herpetólogos del país. Agradecemos a Guillermo Castaño y Milton Sandoval por el apoyo logístico y la constitución del equipo de muestreo y bús- queda de anfibios en las montañas de Santander. Exten- demos nuestro agradecimiento a la comunidad local del municipio de California, Santander, por su hospitalidad y soporte durante la fase de campo, y a Francisco Aran- go por su contribución fotográfica a la presente ficha. Así mismo, agradecemos muy especialmente a Martha Liliana Silva, Aldemar Acevedo por sus valiosos aportes y sugerencias y al equipo editorial del catálogo de la Figura 5. A: Macho de Tachiramantis douglasi respondiendo a play- ACH por permitirnos contribuir con la presente ficha. back. B: Oscilograma y espectrograma del canto de la especie. nes de T. douglasi, se debe priorizar la inclusión de esta especie en los planes de ordenamiento y manejo de las áreas protegidas mencionadas, con el fin de contribuir al sostenimiento de esta y otras especies de anfibios con necesidades de hábitat específicas.

Perspectivas para la investigación y conservación

En la actualidad, son pocos los datos que se conocen sobre la ecología e historia natural de esta especie, se deben incrementar los esfuerzos de estudio y monitoreo de las poblaciones de anfibios en el área de ocurrencia, en los departamentos de Santander y Norte de Santan- der. Actualmente se desarrollan proyectos de minería aurífera y otros metales en el área de influencia del pára- mo de Santurbán, lo cual genera la necesidad inmediata de conocer los posibles impactos sobre las poblaciones que allí habitan. Las enfermedades emergentes induci- das por el efecto en el cambio climático global, como la persistencia del hongo quitridio (Batrachochytrium Figura 6. Actividad de explotacion aurífera sobre la franja de bosque dendrobatidis) requieren del monitoreo de los efectos de niebla donde habita Tachiramantis douglasi en Santander. Foto- de este patógeno sobre los individuos y poblaciones de grafía: Juan Salvador Mendoza-Roldán.

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Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 67 Tachiramantis douglasi Mendoza-Roldán et al. 2019

Acerca de los autores

Juan Salvador Mendoza-Roldán es biólogo de la Universidad de los Andes en Colombia, estudiante de la Maestría en Ciencias Naturales de la Universi- dad del Norte en Barranquilla. Se encuentra actualmente trabajando sobre la conservación de especies amenazadas presentes en el borde costero del departamento del Magdalena.

Juan Camilo Ríos-Orjuela es biólogo de la Univer- sidad Nacional de Colombia y estudiante de maes- tría en Sistemática y biodiversidad de la Universidad de São Paulo. Sus intereses abarcan la ornitología y la herpetología, y sus trabajos de investigación comprenden aspectos de morfología funcional en reptiles y evolución de las aves neotropicales.

César Luis Barrio-Amorós es herpetólogo free lance con intereses en taxonomía de anfibios (Ter- rarana, Hylidae, Dendrobatidae, Plethodontidae) y ecología de anuros y vipéridos. Actualmente reside en Costa Rica, donde se dedica al herpeto-turismo, además de investigación en distintas áreas de la her- petología.

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Apéndice I. Coordenadas geográficas de las localidades donde se ha registrado Tachiramantis douglasi en Colombia. Registros obtenidos a tra- vés de la revisión de publicaciones y trabajo de campo en el municipio de California, Santander. Acrónimos de las colecciones referidas: ICN= Instituto de Ciencias Naturales; UIS= Universidad Industrial de Santander; MNUP= Museo de Historia Natural, Universidad de Pamplona.

Número de Altitud Localidad Departamento Latitud Longitud Autor catálogo (m s. n. m.) Alto de Me- juey, 20 km por Norte de San- ICN 15261-15264 2500-2550 7,577316 -72,5986805 Lynch 1996 carretera sureste tander Chinácota Límite Tona y Piedecuesta, ICN 15405- km 34 carretera Santander 2540 7,098888 -73,0011111 Lynch 1996 15415; Bucaramanga- Pamplona Municipio de Piedecuesta, Santander _ 2200-2400 7,040755 -72,953837 Arroyo et al. 2003 vereda Cristales, El Rasgón Municipio de Piedecuesta, Suárez-Badillo y Santander _ 2300-2600 7,040755 -72,988515 vereda Cristales, Ramírez 2004 El Rasgón Páramo de Berlín, municipio Santander 3001 7,033 -72,8878 de Santa Bárbara, vereda, Esparta Páramo de Berlín, municipio Santander 3112 7,03530 -72,8862 de Santa Bárbara, vereda, Esparta UIS A 6020- 6022; UP-H0125- Meza et al. 2019 Municipio de He- 0126 rrán, páramo la Norte de 2980 7,43640 -72,4672 Cabrera, vereda Santander El Molino Municipio de San Andrés, Santander 2486 6,765372 -72,781936 corregimiento de Pangote Municipio de Norte de Acevedo et al. _ 2418 7,4295833 -72,44533 Herrán (Orocúe) Santander 2016 Municipio de Moreno-Arias et Agustín Codazzi, Cesar _ 2600 10,042949 -72,98943 al. 2009 sitio el parque Municipio de Manaure, Casa de Cesar _ 3670 10,334011 -72,889375 Cristal, vereda El Cinco Cortés-Suárez y Municipio de Santander _ 2331 7,293880 -72,957770 Amaya-Villabona Charta 2019 Municipio de Mendoza-Roldán Santander 2180-2700 7,368125 -72,901932 California et al. 2019

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 69 Volumen 5 (2): 70-75 Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Urotheca fulviceps (Cope, 1886) Tierrera

Felipe A. Toro-Cardona1, Juan D. Vásquez-Restrepo 2 1Laboratorio de Bioclimatología, Instituto de Ecología A. C. Xalapa, Veracruz, México 2Grupo Herpetológico de Antioquia, Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Juan D. Vásquez-Restrepo

Taxonomía y sistemática fulviceps (Dunn y Bailey 1939) y Rhadinaea decipiens fulviceps (Dunn 1942). Urothecha fulviceps pertenece al Urotheca fulviceps fue descrita inicialmente por grupo lateristriga de Rhadinaea sensu Myers (1974), el Cope (1886) como Rhadianea fulviceps, pero su cual incluye: U. decipiens, U. dumerilli, U. fulviceps, U. reconocimiento como Urotheca ha tenido una guentheri, U. lateristriga, U. multilineata, U. myersi (es- historia compleja, debido a los problemas taxo- pecie inquirenda en Myers op. cit.) y U. pachyura. Estas nómicos entre ambos géneros (Myers 1974). En ocho especies del antiguo grupo lateristriga de Rhadi- su revisión del género Rhadinaea, Myers (1974) naea conforman actualmente el género Urotheca (Uetz y reconoce siete sinonimias para esta especie, en- Hosek 2019). La hipótesis filogenética más reciente que tre las que se encuentran algunas reasignaciones incluye a estas serpientes, sugiere que Rhadinaea es el de género o sinonimizaciones: Coronella fulvi- grupo hermano del género Urotheca + Pliocercus, y es- ceps (Günther 1893), Liophis fulviceps (Amaral tos, el grupo hermano de Coniophanes (Sheehy 2012). El 1925), Liophis vittatus fulviceps (Amaral 1930), nombre genérico Urotheca viene del griego ourá (ουρά) Liophis pachyurus (Dunn 1931), Rhadinaea que significa cola, ytheke (θήκη) que quiere decir «caja pachyura (Dunn 1942), Rhadinaea pachyura o funda» (Quattrocchi 1999). El epíteto específicoful - ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 70 Urotheca fulviceps Toro-Cardona y Vásquez-Restrepo 2019 viceps probablemente viene de la palabra latina fulvous, que indica una coloración «amarilla-café» (Thomas et al. 2009), y el sufijo -ceps, que hace referencia a la cabeza (Harper 2017).

Descripción morfológica

Serpiente de tamaño pequeño a moderado que alcanza 649 mm de longitud total, la cola es muy larga y repre- senta entre el 39-45% (Savage 2002). Con dos preocu- lares, la inferior más pequeña y ubicada entre la tercera y cuarta supralabial; dos internasales y dos prefrontales más anchas que largas; rostral más ancha que alta y un poco prominente; loreal más alta que larga; dos posto- culares, siendo la inferior más pequeña que la superior; temporales 1+2 (rara vez 1+2+1); ocho supralabiales, cuarta y quinta en contacto con el ojo; nueve infralabiales (raramente 8 o 10); escamas dorsales lisas dispuestas en 17 hileras, sin reducción ni fosetas apicales; 136 a 143 ventrales inmaculadas; escama anal dividida; 98 a 122 subcaudales divididas; y de 13 a 16 + 2 dientes maxilares (Cope 1886, Myers 1974, Savage 2002). La cabeza y el cuello de color rojizo en vida o marrón amarillento en preservado, contrastando de forma marcada con la co- loración dorsal (Fig. 1). El color de la superficie superior de la cabeza puede ser homogéneo o presentar motas oscuras, extendiéndose de 3-4 escamas en el cuello. En los juveniles, la coloración nucal tiende a ser más viva (Fig. 1A), formando una especie de collar que se torna oscuro hacia la adultez (Fig. 1 B-C). Por lo general, ca- recen de ocelos o una franja corta clara con delineado oscuro al costado del cuello. Las escamas supra e infralabiales de color claro, con un patrón de manchas o puntos negruzcos y líneas oscuras en las suturas. Dorso café claro a café oscuro, generalmente uniforme y con una línea clara poco definida en la primera hilera de escamas a cada lado, mientras que el vientre es blanco inmaculado. Iris café rojizo con un tinte dorado en la parte superior, y la lengua negra con puntas grises ama- rillentas (Savage 2002). Figura 1. A: Juvenil de Urotheca fulviceps (nótese la intensidad de la coloración nucal). B-C: Adultos de la especie. Fotografías: A: Carlos De acuerdo con Myers (1974), los hemipenes son sim- M. Marín, B: Juan D. Vásquez-Restrepo y C: Felipe A. Toro-Cardo- ples y robustos (Fig. 2). El sulcus spermaticus se bifurca na. hacia el capitulum; los cálices son espinulados del lado asulcado y hacia la periferia, mientras que, papilados cada, flanqueado por dos filas de 2-3 espinas cada una, en la mayor parte del lado sulcado. Bajo el capitulum siendo las basales mayores que las superiores. El tercio se encuentran de 28-44 espinas pequeñas y medianas basal del hemipene sin adornos, salvo por unas peque- levemente recurvas. Las espinas superiores del lado ñas espínulas. El hemipene de U. fulviceps es bastante sulcado son pequeñas, mientras que las más basales de similar en forma y ornamentación al de Rhadinaea deco- ambas caras son más grandes. Adicionalmente, el he- rata, pero teniendo este último muchas menos espinas mipene presenta un espacio desnudo en la cara asul- (Vásquez-Restrepo y Toro-Cardona 2019).

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 71 Urotheca fulviceps Toro-Cardona y Vásquez-Restrepo 2019

Historia natural

Es una serpiente semifosorial, por lo que no es fácil de ver; suele encontrarse en el suelo del bosque cerca de cuerpos de agua, activa tanto durante el día como en la noche (Myers 1974, Savage 2002, Rojas-Morales et al. 2018, obs. per. de los autores). Habita en bosques secos y húmedos poco intervenidos de tierras bajas y zonas premontanas andinas (Acosta-Chaves et al. 2017). Son ovíparas, con nidadas de hasta seis huevos (Solórzano 2004). Al igual que otras especies del género, es posible que su alimentación conste de ranas y pequeños lagartos (Montgomery et al. 2006, Rojas-Morales et al. 2018).

Amenazas Figura 2. Hemipene de Urotheca fulviceps cara asulcada. Tomado de Myers (1974). Actualmente, se conocen pocos registros de la especie en Colombia, aunque el 47% de estos se encuentran en La coloración rojiza de la cabeza extendiéndose hasta el áreas protegidas (Apéndice I) como Reservas Forestales cuello, en contraste con el tono café del dorso; la ausen- (p. ej. San Lorenzo, Punchiná, río Dagua o río Nembí) cia de una banda nucal clara, los puntos oscuros sobre y Distritos de Manejo Integrado (Serranía de los Yari- las escamas labiales y el vientre inmaculado, permiten guies). Sin embargo, en las regiones de bosque seco la diferenciar a U. fulviceps de sus congéneres y otras espe- especie presenta amenazas como la pérdida, fragmen- cies del género Rhadinaea (Savage 2002). tación y degradación de su hábitat, generadas princi-

Distribución geográfica

Urotheca fulviceps se distribuye en la parte baja de Cen- troamérica y el noroeste de Sudamérica, desde el sur de Costa Rica hasta el noroeste de Ecuador, incluyendo Colombia y parte de Venezuela (Wallach et al. 2014). Esta especie parece ser más común en elevaciones inferiores a 1000 m s. n. m. (Myers 1974, Castro-Herre- ra y Vargas-Salinas 2008, Wallach et al. 2014, Acosta- Chaves et al. 2017), tanto que, Myers (1974) cuestionó algunos registros entre 800-2000 m s. n. m. No obstante, los registros aquí presentados para Colombia se extienden hasta los 1394 m de elevación (Apéndice I). González-Maya et al. (2011) registraron para Costa Rica un espécimen de U. fulviceps a 1578 m s. n. m., sin embargo, en la foto provista para el individuo se observa que presenta dos líneas longitudinales claras en el cuerpo (una superior y otra inferior), lo cual no corresponde a la coloración de esta especie, por lo que es posible que este registro corresponda a otra. En Colombia, U. fulviceps ha sido reportada para la región del Pacífico y el valle del Magdalena, en los departamentos de Antioquia, Chocó, Cundinamarca, Nariño, Santander, Tolima y Valle del Cauca (Fig. 3, Apéndice I). Figura 3. Mapa de distribución de Urotheca fulviceps en Colombia.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 72 Urotheca fulviceps Toro-Cardona y Vásquez-Restrepo 2019 palmente por la ganadería extensiva. No obstante, gran Proceedings of the United States National Museum parte de su distribución en la costa pacífica colombiana 67: 1-30. no presenta amenaza (Acosta-Chaves et al. 2017). Ade- Amaral, A. 1930. Estudos sobre ophidios neotropicos más, al igual que muchas otras especies de serpientes, el XVIII. Lista remissiva dos ophidios da região neo- desconocimiento y el miedo hacia estos animales es una tropica. Memórias do Instituto Butantan 4: 126-271. de sus principales amenazas (Lynch 2012). Castro-Herrera, F. y F. Vargas-Salinas. 2008. Anfibios y reptiles en el departamento del Valle del Cauca, Co- Estado de conservación lombia. Biota Colombiana 9(2): 251-277. Cope, E. D. 1886. Thirteenth contribution to the herpe- Según el listado global de la IUCN, el estado de con- tology of tropical America. Proceedings of the Ame- servación de esta especie es Preocupación Menor (LC) rican Philosophical Society 23: 271-287. (Acosta-Chaves et al. 2017). No se encuentra dentro Dunn, E. R. 1931. Some Central American snake gene- del listado nacional de especies amenazadas (Morales- ra. Copeia 4: 163. Betancourt et al. 2015), ni incluida dentro de alguno de Dunn, E. R. 1942. New or noteworthy snakes from Pa- los apéndices CITES. nama. Notulae Naturae of the Academy of Natural Sciences of Philadelphia 108: 1-8. Perspectivas para la investigación y conservación Dunn, E. R. y J. R. Bailey. 1939. Snakes from the uplands of the Canal Zone and of Darien. Bulletin of the Al ser una especie sobre la que aún se sabe poco, tanto Museum of Comparative Zoology 89(1): 1-22. a nivel ecológico como sistemático, es importante au- González-Maya, J. F., J. Cardenal-Porras, S. A. Wyatt y J. mentar su representatividad en colecciones biológicas Mata-Lorenzen. 2011. New localities and altitudinal nacionales, esto con el objetivo de poder tener material records for the snakes Oxyrhopus petolarius, Spilotes de soporte para realizar futuras investigaciones en estas pullatus, and Urotheca fulviceps in Talamanca, Costa áreas. Particularmente, este grupo de serpientes ha sido Rica. Revista Mexicana de Biodiversidad 82: 1340- pobremente muestreado a nivel molecular, y las rela- 1342. ciones filogenéticas entre las especies de géneros como Günther, A. C. L. 1885-1902. Reptilia and Batrachia. En: Coniophanes, Pliocercus, Rhadinaea y Urotheca, quienes F. D. Goodman y O. Slavin (Eds.). Biologia Centra- históricamente han tenido problemas taxonómicos, aún li-Americana: Zoology. Dulau, Londres. pp. XX- son inciertas. Finalmente, dado el desconocimiento y 366. miedo existente hacia las serpientes en general, es fun- Harper, D. 2017. Online Etymology Dictionary. Dispo- damental fomentar programas de educación en pro de nible en: http://www.etymonline.com. Acceso el 19 la conservación de estos animales. de octubre de 2019. Lynch, J. D. 2012. El contexto de las serpientes de Co- Agradecimientos lombia con un análisis de las amenazas contra su conservación. Revista de la Academia Colombia- Queremos agradecer a Carlos M. Marín por permitir- na de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales XXXVI nos usar su fotografía, y a los revisores anónimos que (140): 435-449. con sus comentarios ayudaron a mejorar esta ficha. Montgomery, C. E., E. J. Griffith-Rodríguez, H. L. Ross, C. A. Jaramillo y K. R. Lips. 2006. Natural History Literatura citada Notes: Urotheca decipiens (Collared Glass-tailed Snake). Diet. Herpetological Review 37(2): 236. Acosta-Chaves, V., A. Batista, A. García-Rodríguez, A. Morales-Betancourt, M. A., C. A. Lasso, V. P. Páez y B. Ines-Hladki, M. Ramírez-Pinilla, J. Renjifo, G. Sa- C. Bock. 2015. Libro rojo de reptiles de Colombia. borío, N. Urbina, J. Vargas-Álvarez, W. Schargel y G. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Rivas. 2017. Urotheca fulviceps. The IUCN Red List Alexander von Humboldt, Universidad de Antio- of Threatened Species 2017: e.T203615A2769137. quia. Bogotá D. C. 255 pp. http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2017-2.RLTS. Myers, C. W. 1974. The Systematics of Rhadinaea (Co- T203615A2769137.en. Consultado el 11 de octubre lubridae), a Genus of New World Snakes. Bulletin of de 2019. American Museum of Natural History 153: 1-262. Amaral, A. 1925. South American snakes in the co- Quattrocchi, U. 1999. CRC World Dictionary of llection of the United States National Museum. Plant Names: Common Names, Scientific Names,

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 73 Urotheca fulviceps Toro-Cardona y Vásquez-Restrepo 2019

Eponyms. Synonyms, and Etymology. Vol. 4. CRC Press, 640 pp. Rojas-Morales, J. A., M. Marín-Martínez y J. C. Zulua- ga-Isaza. 2018. Aspectos taxonómicos y ecogeográ- ficos de algunas serpientes (Reptilia: Colubridae) del área de influencia de la Central Hidroeléctrica Miel I, Caldas, Colombia. Biota Colombiana 19(2): 73-91. Savage, J. M. 2002. The Amphibians and Reptiles of Cos- ta Rica: A Herpetofauna between Two Continents, between Two Seas. University of Chicago Press. 954 pp. Sheehy, C. M. 2012. Phylogenetic relationships and fe- eding behavior of neotropical snail-eating snakes. Tesis doctoral, Universidad de Texas. Arlington, Texas. 126 pp. Solórzano, A. 2004. Serpientes de Costa Rica: distribu- ción, taxonomía e historia natural. Instituto Nacio- nal de Biodiversidad, San José, Costa Rica. 791 pp. Thomas, V. P., E. Sanoj, M. Sabu y A. V. Prasanth. 2009. On the identity and occurrence of Amomum fulviceps (Zingiberaceae) in India. Rheedea 19(1): 13-17. Uetz, P. y J. Hošek. 2019. The Reptile Database. Base de datos electrónica, disponible en: http://www.reptile-database.org. Acceso el 11 de octubre de 2019. Vásquez-Restrepo, J. D. y F. A. Toro-Cardona. 2019. Rhadinaea decorata (Günther, 1858). Pp. 56-63. En: Rivera-Correa et al. (Eds). Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia, 5 (1). Asociación Colombiana de Herpetología. Carmen de Viboral, Colombia. Wallach V., L. W. Kenneth y J. Boundy. 2014. Snakes of the World: A Catalogue of Living and Extinct Spe- cies. CRC Press. 1237 pp. Acerca de los autores

Felipe A. Toro-Cardona es biólogo egresado de la Universidad de Antioquia y actualmente estudiante de Maestría en Ciencias en el Instituto de Ecología A. C. (INECOL), Veracruz, México. Actualmente está interesado en el estudio de los patrones de diversidad y distribución de anfibios y reptiles neotropicales, con énfasis en la conservación de los mis- mos.

Juan D. Vásquez-Restrepo es biólogo de la Univer- sidad de Antioquia con énfasis en herpetología. Está interesado en la Sistemática y Taxonomía de reptiles, especialmente de serpientes. También ha traba- jado en los últimos años en pro de la divulgación científica sobre la importancia de estos animales.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 74 Urotheca fulviceps Toro-Cardona y Vásquez-Restrepo 2019

Apéndice I. Registros de Urotheca fulviceps para Colombia. MHUA: Museo de Herpetología Universidad de Antioquia, MLS: Museo de La Salle (Bogotá), IAvH: Instituto Alexander von Humbolt; UTCH: Colección de Zoología Universidad Tecnológica del Chocó. Las elevaciones fueron obtenidas usando un modelo de elevación digital (SRTM1). Los registros presentes en áreas naturales protegidas del SINAP fueron identificados con un asterisco (*).

Elevación Voucher Departamento Municipio Latitud Longitud Fuente (m s. n. m.) NA Antioquia Amalfi 6,97382 -75,04261 1359 Obs. personal IAvH 431 Valle del Cauca Dagua* 3,73728 -76,67467 893 SiB IAvH 8273 Valle del Cauca Dagua* 3,73728 -76,67467 704 GBIF MHUA-R 14432 Antioquia Maceo* 6,54690 -74,64360 585 SiB MHUA-R 14802 Antioquia Puerto Berrío 6,44582 -76,64412 57 SiB MHUA-R 14979 Antioquia San Carlos* 6,19062 -74,80474 791 SiB MHUA-R 15055 Antioquia San Carlos 6,19062 -74,80474 791 SiB MHUA-R 15132 Antioquia San Rafael* 6,37516 -74,98231 1333 SiB MLS 2211 Antioquia Campamento 7,08333 -75,25000 943 SiB San Vicente de MLS 379 Santander 6,91667 -73,50000 566 SiB Chucurí* MLS 380 Cundinamarca Bucaramanga 7,21667 -73,83333 75 SiB MLS 381 Cundinamarca San Joaquín 4,63927 -74,52073 619 SiB San Vicente de MLS 387 Santander 6,91667 -73,50000 566 SiB Chucurí* Obs. 12762995 Nariño Ricaute* 1,28583 -78,07472 1394 iNaturalist Obs. 7985476 Tolima Iconozco 4,13165 -74,57459 1278 iNaturalist UTCH: COLZOOCH-H: Chocó Tutunendo 5,74320 -76,53878 48 SiB 0119 UTCH: COLZOOCH-H: Chocó Samurindo 5,58750 -76,65417 26 SiB 0342

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 75 INSTRUCCIONES PARA LOS AUTORES Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia

Nombre científico, autor y año: de acuerdo con el Có- cional y Global y Categoría CITES. digo Internacional de Nomenclatura Zoológica. Nom- bre común principal (si aplica). Perspectivas para la investigación y conservación: In- vestigación activa y actual, necesidades de investigación Autor (es) de la ficha: Nombre de los autores (use su- futura, objetivos reales de posibles investigaciones con períndice al finalizar el nombre para conectar con la la especie. afiliación institucional), afiliación institucional y correo electrónico de correspondencia. Ejemplo: Literatura citada: Contiene únicamente la lista de las Pilar Aubad1,3 referencias citadas en el texto. Los nombres de las re- Juan A. Estrada2 vistas no se abreviarán. Se ordenarán alfabéticamente 1Grupo de Investigación de Herpetología Colombiana, por autores y cronológicamente para un mismo autor. Universidad de Casanare, Colombia. Si hay varias referencias de un mismo autor(es) en el 2Laboratorio de Ecología Evolutiva de Reptiles, Univer- mismo año se añadirán las letras a, b, c, etc. Sólo serán sidad de Sincelejo, Colombia. aceptadas citas de publicaciones electrónicas de fuentes 3correspondencia: [email protected] con reconocimiento científico (p.e. Frost 2013, Amphi- biaWeb 2013, Uetz et al 2012, IUCN 2012). Taxonomía y sistemática: Describa la clasificación ta- xonómica, el histórico taxonómico, las relaciones sis- Agradecimientos: Sea muy breve e indique solo los re- temáticas y filogenéticas. Referencie los dos sinónimos conocimientos a personas e instituciones que contribu- más recientes asociados a la especie (si aplica). Mencio- yeron directamente en la elaboración de la ficha. ne las subespecies actualmente reconocidas (si aplica). Tablas: Si alguna información es acompañada de tablas, Descripción morfológica: Adultos: tamaño, morfolo- cerciórese de que sean sucintas y que sean claras sin re- gía externa, coloración, distinción entre subespecies (si querir leer el texto. existen), variación geográfica, unidades evolutivamente significativas (si se conocen), unidades filogeográficas, Figuras: Las fotografías e ilustraciones deben estar en dimorfismo sexual, diagnosis diferencial. Descripción formato JPG o TIFF con resolución mínima de 150 dpi. breve de renacuajos (si aplica), neonatos y juveniles. Es obligatorio y necesario como mínimo una fotogra- fía en vida del cuerpo entero de la especie, para ilus- Distribución geográfica: Describa de mayor a menor trar visualmente toda su forma, colores y texturas. Fotos en escala espacial, país o países, departamento, muni- adicionales (incluyendo especímenes de colección) e cipio, corregimiento, vereda, localidad. Si la especies es ilustraciones son opcionales. Fotos propiedad de auto- de amplia distribución (p.e. la especie se distribuye en res diferentes a los de la ficha serán aceptadas bajo la bosque El Chaquiral, Vereda El Roble, Corregimiento autorización de uso no comercial del primero. Puerto Parra…etc.) Mapa (obligatorio): La ACHerpetología generará los Historia natural: Describa las preferencias de hábitat, mapas de distribución con los datos que provean los au- ámbito doméstico (home range), historia de vida, re- tores. Primero, los autores enviarán adjunto un archivo producción, demografía, depredación, dieta, compor- Excel con los puntos (coordenadas) de localidades en tamiento, ritmos de actividad y cantos, etc. formato decimal (e.g., 5.23460, -74.98004). Estos pun- Amenazas: Directas e indirectas basadas en la literatura tos deben corresponder a localidades de ejemplares y no en apreciaciones personales. en museos o sitios donde la especie ha sido observada o estudiada y a registros publicados (en estudios eco- Estado de conservación: Estado actual de conservación lógicos, de conservación, etc.). Segundo, si los autores publicado en las Listas Rojas de la UICN Libro Rojo Na- no tienen coordenadas pero tienen información de un

Asociación Colombiana de Herpetología "Sociedad para el conocimiento, divulgación y conservación de los Anfibios y Reptiles de Colombia" areal de distribución pueden sugerir y enviar el formato y figuras irán adjuntas al final del texto acompañados de shape. Los evaluadores determinaran la pertinencia de sus respectivas leyendas. Si la ficha es aceptada las fotos los mapas basados en localidades no corroboradas por definitivas deben ser adjuntadas en la máxima resolu- ejemplares o estudios publicados. Adjunte obligatoria- ción disponible en archivos independientes (en formato mente además como Apéndice al final del texto dichas PNG, JPG o TIFF, no se admiten fotografías en formato coordenadas acompañadas de la localidad, voucher (si RAW). Nombre los archivos enviados como los ejem- posee), fuente de la información, en formato tabla. plos a continuación:

Acerca de los autores: Al final de la ficha, cada autor Duarte_etal_Pristimantis_permixtus.doc suministrará un breve perfil profesional que no sobre- Duarte_etal_Pristimantis_permixtus_FiguraPortada.jpg pase 50 palabras por cada autor, con el propósito de dar Duarte_etal_Pristimantis_permixtus_Figura1.jpg a conocer a la comunidad herpetológica sus intereses de Duarte_etal_Pristimantis_permixtus_Figura2.jpg investigación. Por ejemplo: Duarte_etal_Pristimantis_permixtus_georeferencia.xls “Pilar Aubad está interesada en explicar los patrones de diversidad genética en paisajes altamente fragmentados Los nombres científicos de géneros, especies y subespe- usando SIG y estadística espacial con lagartijas de la fa- cies y términos en latín (p.e. sensu, per se, canthus rostra- milia Iguanidae como modelo de estudio” lis) se escribirán en cursiva (itálica). No subraye ningu- “Juan A. Estrada, se encuentra desarrollando nuevos na otra palabra o titulo. No utilice notas al pie de página. métodos educativos en escuelas públicas como estrategia para cambiar la percepción de los anfibios y reptiles En el interior del texto para referenciar figuras use: por parte de niños y jóvenes.” Fig. o Figs. (p.e. Fig. 1, Figs. 1–2) y en la leyenda de la figura use:Figura. En el caso de referenciar tablas SECCIÓN OPCIONAL: use: Tabla o Tablas (p.e. Tabla 1, Tablas 1–2), del mismo modo en la leyenda. Cuando requiera referenciar Aunque en las fichas se solicita identificar cuál es el esta- apéndice al interior del texto use minúscula seguido de do de conservación de la especie que se encuentra publi- número romano (p.e. Apéndice I) al final de la litera- cado en las Listas Rojas de la UICN Libro Rojo Nacional tura en la leyenda referéncielo en mayúscula ejemplo: y Global, es verdad que muchas especies de anfibios y reptiles de Colombia no han sido evaluadas o la catego- APÉNDICE I. ría actual requiere ser revaluada. Si los autores consideran que tiene información suficiente para proponer una La taxonomía sugerida de acuerdo con: Frost 2017 y categoría de conservación bajo los criterios de la IUCN, Uetz et al. 2017 (http://research.amnh.org/vz/herpeto- pueden incluirla en su ficha. logy/amphibia/) (www.reptile-database.org).

Consulte los criterios en: Las abreviaturas y sistema métrico decimal será usado http://www.iucnredlist.org/documents/redlist_cats_ con las normas del Sistema Internacional de Unidades crit_sp.pdf (SI). Siempre se dejará un espacio libre entre el valor numérico y la unidad de medida (p. e. 16 km, 23 ºC). NORMAS EDITORIALES: Para medidas relativas como m/seg., usar m.seg-1. Los números del cero a diez se escribirán siempre con letras, Las fichas serán sometidas al correo del CARCcatalogo - excepto si precedieran a una unidad de medida (p. e. 9 [email protected] en letra Times New Roman cm) o si se utilizan como marcadores (p. e. parcela 2, tamaño 12 a doble espacio, márgenes 2.5 cm, tamaño muestra 7). carta (US Letter), con numeración continua en cada lí- nea. El asunto en el correo electrónico debe indicar que Utilizar punto para separar los millares, millones, etc., se trata de una ficha a someter (p.e. Ficha_Pristiman- y la coma para separar en la cifra la parte entera de la tis_permixtus). Apéndices (en caso que requiera por decimal (p. e. 3,1416). Las horas del día se enumerarán ejemplo citar especímenes de museo revisados), tablas de 0:00 a 24:00. Los años se expresarán con todas las

Asociación Colombiana de Herpetología "Sociedad para el conocimiento, divulgación y conservación de los Anfibios y Reptiles de Colombia" cifras sin demarcadores de miles (p. e. 1996–1998). En y B.C. Bock. (Editores). V. Biología y Conservación de español los nombres de los días, meses y puntos cardi- las Tortugas Continentales de Colombia. Serie Editorial nales deben ser escritos en minúscula, a excepción de Recursos Hidrobiológicos y Pesqueros Continentales sus abreviaturas (N, S, E, O). La altura se citará con las de Colombia. Instituto de Investigación de los Recursos iniciales de metros sobre el nivel del mar (p.e. 1180 m s. Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH). Bogotá, n. m.) Las coordenadas geográficas será en sistema de- Colombia. cimal (p.e 4,598056, -74,075833). Usted puede convertir sus coordenadas sexagesimales a decimales en: Tesis e informes técnicos http://demo.jorgeivanmeza.com/JavaScript/CoordCon- verter/0.1/test.html. Gallego-García, N. 2004. Anotaciones sobre la historia natural de la tortuga de río Podocnemis lewyana en el río Para períodos y fases del desarrollo ontogenético usar: Sinú, Córdoba, Colombia. Tesis de Grado, Universidad períodos (embrión, larva, juvenil, adulto y senescen- Nacional de Colombia. Bogotá, D.C., Colombia. 83 pp. te). Las fases son subdivisiones de cada período (p. e. embrión: clivaje, mórula, gástrula). Las abreviaturas y Publicaciones Electrónicas acrónimos institucionales se explicarán únicamente la primera vez que son usadas (p.e. ICN, Instituto de Cien- IUCN. 2012. IUCN Red List of Threatened Species. cia Naturales). Versión 2012.2. Electronic Database accessible at http:// www.iucnredlist.org/. Acceso el 15 de Mayo de 2013. Al citar las referencias en el texto, se mencionarán los Frost, D. R. 2013. Amphibian Species of the World: an apellidos de los autores en caso de que sean uno o dos Online Reference. Version 5.6 (9 January 2013). Elec- (utilice “y” entre los apellidos y no “&” o “and”); en el tronic Database accessible at http://research.amnh.org / caso de tres o más autores se citará el apellido del primer herpetology/ amphibia/ index.html. American Museum autor seguido por et al. Si se mencionan varias referen- of Natural History, New York, USA. Acceso 28 Julio de cias, éstas deben ser ordenadas cronológicamente y se- 2013. paradas por comas (p. e., Rojas 1978, Bailey et al. 1983, Sephton 2001, Septhon 2003, Páez 2006a, Páez 2006b, EJEMPLO DE COMO CITAR UNA FICHA: Bock y Páez 2009). Rivera-Correa, M. y P. D. A. Gutiérrez-Cárdenas. 2013. Artículos Dendropsophus norandinus Rivera-Correa y Gutié- rrez-Cárdenas 2012. Catálogo de Anfibios y Reptiles de Guayasamin, J. M., S. Castroviejo-Fisher, J. Ayarzague- Colombia 1: 6–9. ña, L. Trueb y C. Vilà. 2008. Phylogenetic relationships of glassfrog (Centrolenidae) based on mitocondrial and Giraldo, A., M. F. Garcés-Restrepo y J. L. Carr. 2013. Ki- nuclear genes. Molecular Phylogenetics and Evolution nosternon leucostomum (Duméril y Bibron en Duméril 48: 574-595. y Duméril 1851). Catálogo de Anfibios y Reptiles de Co- lombia 1: 45–49. Libros

Ernst, C. y R. Barbour. 1989. Turtles of the World. Smi- thsonian Institution Press, Washington, D.C. 313 pp.

Capítulo en libro o en informe

Páez, V. P., A. Restrepo-Isaza, M. Vargas-Ramírez, B. C. Bock, y N. Gallego-García. 2012. Podocnemis lewyana (Duméril 1852). Pp. 375-281. En: V. P. Páez, M. A. Morales-Betancourt, C. A. Lasso, O. V. Castaño-Mora

Asociación Colombiana de Herpetología "Sociedad para el conocimiento, divulgación y conservación de los Anfibios y Reptiles de Colombia" ASOCIACIÓN COLOMBIANA DE HERPETOLOGÍA "Sociedad para el conocimiento, divulgación y conservación de los Anfibios y Reptiles de Colombia" Foto: Juan Camilo González-Castillo Andinobates opisthomelas