Estrutura Da Ictiofauna Reofílica Do Rio Xingu, Amazônia Brasileira: Efeitos Ambientais, Espaciais E Temporais No Padrão De Distribuição Das Espécies

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR- PPGBADPI

ESTRUTURA DA ICTIOFAUNA REOFÍLICA DO RIO XINGU, AMAZÔNIA BRASILEIRA: EFEITOS AMBIENTAIS, ESPACIAIS E TEMPORAIS NO PADRÃO DE DISTRIBUIÇÃO DAS ESPÉCIES

ALANY PEDROSA GONÇALVES

Manaus-AM Setembro de 2019

ALANY PEDROSA GONÇALVES

ESTRUTURA DA ICTIOFAUNA REOFÍLICA DO RIO XINGU, AMAZÔNIA BRASILEIRA: EFEITOS AMBIENTAIS, ESPACIAIS E TEMPORAIS NO PADRÃO DE DISTRIBUIÇÃO DAS ESPÉCIES

Orientadora: Dra. Lúcia Helena Rapp Py-Daniel Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

Coorientador: Dr. Jansen Alfredo Sampaio Zuanon Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

Tese apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior, do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, como requisito parcial para obtenção do título de Doutora em Ciências Biológicas.

Manaus-AM Setembro de 2019

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BANCA JULGADORA

Esta tese foi apresentada e defendida às 14:00 horas do dia 13 de setembro de 2019, no auditório do Programa de Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior, recebendo parecer aprovado, por unanimidade e tendo como banca avaliadora os seguintes pesquisadores:

Dr. Fernando Pereira Mendonça (Membro externo) Instituto Federal do Amazonas

Dr. William Ernest Magnusson (Membro externo) Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

Dra. Cláudia Pereira de Deus (Membro interno) Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

Dra. Cristina Cox Fernandes (Membro interno) Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

Dra. Fabíola Xochilt Valdez Domingos Moreira (Membro interno) Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

FICHA CATALOGRÁFICA

Sinopse:

Estudou-se os efeitos ambientais, espaciais e temporais no padrão de distribuição das espécies de peixes reofílicos do rio Xingu, Amazônia Brasileira. Foi verificado como estes fatores atuam na estruturação da ictiofauna de corredeiras.

Palavras-chave: corredeiras, Loricariidae, hidrelétricas, endemismo.

DEDICATÓRIA

Aos meus pais Vicente e Laura, razões da minha existência.

À Marinês Simas e Ruth Marques, por me incentivar a estudar, desde cedo.

Aos barqueiros, pescadores e pescadoras do rio Xingu, os primeiros biólogos e biólogas que eu conheci.

Ao Dr. Javier Maldonado†, ictiólogo colombiano que faleceu, ao tentar estudar os peixes de corredeiras.

Ao Dr. Urbano Lopes†, um grande estatístico e amigo que partiu cedo demais.

À Alexandra Elbakyan, por sua relevância para a ciência.

AGRADECIMENTOS

Ao longo dessa jornada eu tive muita ajuda e isso precisa ser registrado. Foram muitas as pessoas que doaram um pouquinho do seu tempo, sua sabedoria, sua força ou simplesmente sua atenção e que permitiram a construção dessa tese, mas principalmente a minha construção enquanto aspirante ao título de doutora. Peço perdão, caso a memória tenha falhado e eu tenha esquecido de alguém.

Às instituições:

Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), através do Programa de Pós- Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior (PPG-BADPI) pela oportunidade de crescimento profissional e pessoal. E através da Coleção de Peixes que deu todo o suporte durante o doutorado, bem como pela disponibilização do acervo científico para consulta.

A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo apoio financeiro, através de bolsa de doutorado.

A Universidade Federal do Pará (UFPA), minha primeira morada científica, através do Laboratório de Ictiologia de Altamira (LIA) por ter sido minha casa durante os três anos de coletas de dados do doutorado.

A National Science Foundation (NSF), pelo financiamento do projeto “Levantamento da biota aquática do baixo rio Xingu: estudo da biodiversidade de peixes, decápodes e moluscos com dados sobre estrutura trófica, genética populacional e análise físico-química e de produção primária”, que viabilizou parte dos capítulos, bem como financiando minha viagem ao Estados Unidos. E a Drexel University, através da Academy of Natural Sciences of Philadelphia (ANSP) pela oportunidade de estudar os peixes do rio Xingu, depositado na coleção de Peixes deste instituto.

Ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade e os gestores das unidades de conservação da Terra do Meio, pela oportunidade de conhecer e estudar os peixes de corredeiras dessa região: ESEC Terra do Meio (Tatiana Chaves e Bruno Delano), PARNA Serra do Pardo (Wagner Falcão e Leidiane Brusnello), RESEX Rio Iriri (Ana Cléia Azevedo e Natália Silva), RESEX Rio Xingu (Amanda Santos e Cláudio Costa), RESEX Riozinho do Anfrísio (Rafael Barboza e Victor Saccardi), RESEX Verde Para Sempre (Agostinho Tenório).

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo financiamento do projeto “Diversidade e distribuição dos peixes reofílicos no rio Xingu, com vii

ênfase na família Loricariidae (Actinopterygii, Siluriformes)”, que viabilizou parte dos capítulos. E as empresas Norte Energia e Leme Engenharia pelo financiamento do “Projeto de Monitoramento e Investigação Taxonômica da Ictiofauna”, no âmbito do Plano Básico Ambiental, da UHE Belo Monte, permitindo a realização de parte dos capítulos.

Aos orientadores e coordenadores:

Aos meus orientadores. Eu poderia falar horas falando sobre os muitos aprendizados que tive com vocês, mas com vocês eu aprendi muito além da ciência, aprendi sobre humildade, respeito e calma: À doutora Lúcia Rapp Py-Daniel por ser orientadora, amiga e mãe (Lu, obrigada por ser esse ser de espírito elevado). Ao doutor Jansen Zuanon por ser orientador, amigo e conselheiro (JZ, obrigado por trazer calma, sempre que o desespero bateu).

Aos meus coordenadores de projetos, pela oportunidade e aprendizado: Ao doutor Leandro Sousa, muito obrigada pela amizade e confiança no meu trabalho e pelas diversas trocas de ideias sobre peixes, rios, fotografia, mapas e vida. Ao doutor Tommaso Giarrizzo pelas oportunidades e trocas de informações sobre peixes, Xingu, pesquisa e campos. Ao doutor Mark Sabaj pela confiança, oportunidade e amizade (obrigada pelas infinitas formas de incentivo ao meu trabalho e meu crescimento profissional e pessoal).

Aos coordenadores do PPG-BADPI, por todo o apoio. Ao doutor Edinaldo Nelson pela oportunidade e confiança. À doutora Cláudia Pereira de Deus, pelo carinho, amizade e pelas inúmeras horas de conversas sobre tudo. E a toda equipe da secretaria do PPG-BADPI, em especial a dona Elci Silva, pela ajuda e por sempre me atender, nas infinitas vezes que precisei.

Aos pesquisadores que contribuíram ao longo do desenvolvimento da tese. Aos avaliadores do plano de doutorado que ajudaram a lapidar as informações: Dra. Gislene Torrente-Vilara, Dr. Isaias Fernandes e Dr. Luciano Montag. Às avaliadoras da aula de qualificação que contribuíram na minha formação e referencial teórico: Dra. Cláudia de Deus, Dra. Cristhiana Röpke e Dra. Rafaela Ota. E aos avaliadores da tese que contribuíram com o documento final da tese: Dr. Fernando Mendonça, Dr. William Magnusson, Dra. Cláudia de Deus, Dra. Critina Cox Fernandes e Dra. Fabíola Moreira.

Aos pescadores e pilotos:

A todos os pescadores do rio Xingu e Iriri que tornaram essa tese possível: Baltazar, Boiô, Dani, Denival, Dudé, Dudu, Edson, Emerson, Fabinho, Fábio Cochó, Gago, Gordo, Lucas, Luiz, Marcelo, Naldo, Neguinho, Neilton, Neto, Ney, Nilsinho, Pilila, Quinha, Ronca, Sérgio, Sinha, Téo, Tunico. viii

Aos pilotos de voadeira, que tornaram essa pesquisa possível. Ao meu amigo/irmão Toninho, o baixinho mais zangado e mais gente boa que já conheci e quem tem o melhor GPS do Xingu e Iriri; Ao amigo Nelson Balão, com quem aprendo sobre o Xingu, desde a graduação; Aos demais pilotos e proeiros que tornaram esse trabalho possível, conduzindo cada viagem com segurança e maestria (Manoel, Mosquito, Boiô, Zezinho, Búzio e Negão).

Aos familiares:

À minha família linda (Minha Lady Laura, Papis Vicente, Manos Alexandre e Aristides, Cunhadas Juliana e Wádilla, sobrinhos Thayson e Thaylla, tia/comadre Carol) que tanto fizeram e fazem para que eu chegasse até aqui. Sem vocês não sou nada. Obrigada por tudo sempre.

Ao meu anjo da guarda Dona Ilma (que se tornou família), o que seria dos meus campos sem a senhora. Minha eterna gratidão por tudo. Com certeza tive os melhores campos e boa parte disso foi graças ao seu carinho de mãe e dom de transmitir amor através de palavras, simplicidade e comidas maravilhosas.

Aos meus irmãos e irmãs não sanguíneos que a vida de bióloga me permitiu ter: Vivi, Marcinha, Cris, Maysa, Miriam, Débora e Lucimar, obrigada pelos mais de 10 anos de amizade. Douglas Aviz (Patifinho), meus sinceros e humildes agradecimentos por tudo (essa tese é culpa sua, rsrsrs); Paulo Artur (Bastardos inglórios ever), obrigada pela parceria, irmandade e apoio sempre; Dayane Lucena (Day), companheira de todas as horas, obrigada por ser esse ser de luz e paz; Allan Jamerson (Capitão Caverna), obrigada por achar uma solução pra quase tudo.

Ao meu filhote de quatro patas Panettone (Tony) que muito me ensinou nessa caminhada do doutorado. Nos dias de tristeza e solidão, sempre tive uma pata amiga se fazendo presente, sempre ansioso e feliz com a minha chegada.

Aos colegas que ajudaram nas infinitas coletas de campo:

A todos os colegas que fizeram parte das coletas de dados do meu doutorado: Daniel Konn-Vetterlein, Celina Martins, Dayane Lucena, Marina Mendonça, Thiago Barbosa, Paulo Artur, Oliver Lisboa, Alejandro Zuluaga, Mateus Santana, Tais Araújo, Raul de Paula, Débora Kempner, Thaynara Albuquerque, Jhones Santos, André Martins, Pedro Rocha, Luis Airosa, Kurt Schmid, Rory Romero, Nayana Estrela, Nayara Barreiros, Thayara Leal, Madoka Ito, Andreza Oliveira, Isabel Soares, Rafaela Ota, Douglas Bastos, Heriberto Gimenez Jr, Marina Mendonça, Ualerson Peixoto, Manu Waris, Marcela Santos, .

Aos amigos: ix

Aos meus amigos da Leme Engenharia, que fiz ao longo das coletas do monitoramento e que muito contribuíram na realização das coletas, nos papos de corredor e trocas de experiências: Daniel Ferraz, Gustavo Oliveira, Iomar Silva, Liliam Pinheiro, Luís Vasconcellos e Oziel Lopes.

Aos meus queridos amigos que o doutorado me proporcionou e que levarei pra sempre em meu coração, vocês fizeram os dias em Manaus muito mais agradáveis: a Rafa Ota, Bruno e filhos por esse astral maravilhoso e essa energia positiva sempre; a Madoka Ito e dona Elisa pelo acolhimento nas primeiras vindas a Manaus e por todo carinho; A Bel Soares pelas boas conversas, pela parceria e companheirismo; a Shizuka Hashimoto pelo companheirismo e amizade; a Victória Pereira pela amizade e parceria (Be brave). A Akemi Shibuia, por todo o carinho a amizade e por estar sempre presente, principalmente nas horas mais tensas. A Dani Kasper e Rafa Leitão por toda troca de conhecimento e ajuda no início dessa jornada; Ao Cárlisson Oliveira e Alessandro Bifi pela amizade, apoio e paciência (pelas infinitas vezes que tive dúvida e sempre pronto a ajudar). E todos que fizeram parte do meu dia-a-dia, que partilharam os momentos de dúvidas, alegrias, tristezas, trouxeram uma palavra de carinho e apoio (Batats, Renildo, Yolanda, Marcelo, Gabriel, Isaac e Sérgio).

Aos seres de luz que cruzaram meu caminho nessa jornada. Renata, Felipe e filhos, que energia boa vocês têm. Keila, Mateus e Pedro, vocês estiveram sempre presentes e me ajudaram muito. André, obrigada por existir (como duas pessoas tão falantes e opiniosas podem se dar bem, somos nós). Josi, outra pessoa falante que tem um lugar reservado no meu coração (você me salvou várias vezes). Silvia, a maluquinha de coração mais puro que já conheci. JamJam, meu maranhense favorito.

À Mariangeles Arce, Bryan, John Lundberg, Shinobu Habauchi, Sophia e Mark pelo apoio, pela acolhida e por todo carinho comigo durante minha estadia na Filadélfia. Foram dois meses de puro aprendizado.

Aos colegas de república que aturaram minhas chatices, manias de limpeza e TOCs e principalmente, obrigada por cuidar do Tony: Priscilla, Josilene, André, Mateus e Taís. E aos amigos e colegas da turma de Mestrado 2016, pelo acolhimento e amizade (Josilene, Silvia, Jamersom, Claudiane e Fernando, Cintia†, Marissa, Máyra, Karina, Luciano, Priscila). Obrigada por me adotarem. x

FONTES FINANCIADORAS E APOIADORAS

O presente trabalho foi desenvolvido graças a inúmeras parcerias que financiaram e apoiaram uma série de expedições de campo, ao rio Xingu.

EPÍGRAFE

Camarada D'água - O Teatro Mágico

Camarada, d'onde vem essa febre Nossa alegria breve Por enquanto nos deixou Camarada, viva a vida mais leve Não deixe que ela escorregue Que te cause mais dor

Caixa d'água guarda a água do dia Não cabe tua alegria Não basta pro teu calor

Viva a tua maneira Não perca a estribeira Saiba do teu valor E amanheça brilhando mais forte Que a estrela do norte Que a noite entregou

Camarada d'água Fique peixe de manhã, de madrugada Fique toda hora que for

Você é riacho E acho que teu rio corre pra longe do meu mar Mar marvado seria o rio Que correndo do meu riacho Levaria o que acho Pra onde ninguém pode achar

Como pode um peixe vivo viver fora da água fria? Como poderei viver Como poderei viver Sem a tua, sem a tua, sem a tua companhia?

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RESUMO

As corredeiras e cachoeiras são ambientes que apresentam características ambientais extremas e diferentes da maior parte do curso dos rios. Esses locais abrigam espécies de peixes com características ecológicas peculiares, com especializações morfológicas e comportamentais relacionados à vida em ambientes estruturalmente complexos e com águas rápidas e turbulentas. Neste estudo avaliamos a estrutura da ictiofauna associada aos ambientes de corredeiras do rio Xingu, buscando um melhor entendimento da composição das assembleias de peixes e suas variações espaciais e temporais. Foram registradas 160 espécies de peixes abrigando as corredeiras do rio Xingu, pertencentes a 97 gêneros, 25 famílias e sete ordens. Characiformes apresentou o maior número de famílias e Siluriformes o maior número de espécies. Cinquenta e duas espécies são endêmicas do rio Xingu, 11 espécies são oficialmente consideradas sob algum grau de ameaça de extinção, e nem todas as espécies estão protegidas pelo grande mosaico de unidades de conservação presentes na bacia do rio Xingu. O trecho da Volta Grande do rio Xingu apresenta a maior diversidade de espécies de peixes reofílicos, e algumas espécies ocorrem apenas naquele trecho. A Volta Grande é um dos maiores contínuos de corredeiras do mundo, mas a estrutura das assembleias de peixes dessa região apresenta diferenças em relação aos períodos sazonais e em função das características locais dos sítios de amostragem. As maiores variações foram observada entre as corredeiras do canal principal do rio Xingu e as corredeiras do rio Bacajá, e entre os períodos de enchente em relação à vazante e seca. Embora algumas espécies tenham ocorrido em apenas alguns sítios ou tenham sido mais abundantes em alguns períodos, a Volta Grande apresenta um conjunto de espécies que ocorrem em todos os sítios e períodos, evidenciando o possível papel da conectividade de hábitats ao longo do contínuo de corredeiras. Uma análise mais aprofundada da distribuição e abundância de espécies de Loricariidae na Volta Grande demonstrou que fatores espaciais em diferentes escalas de distância, bem como a estrutura local de micro-hábitats são essenciais para a manutenção das espécies dessa família. Disponibilidade de alimento não apresentou grande influência na estruturação das assembleias de Loricariídeos, aparentemente devido à alta disponibilidade de itens alimentares do epilíton e de macroinvertebrados bentônicos. Apesar da importância biológica dos ambientes de cachoeiras e corredeiras, em especial as da Volta Grande, um megaprojeto hidrelétrico está sendo finalizado nessa região e há projetos de mineração de ouro sendo licenciados, colocando em risco uma das áreas de corredeiras mais excepcionais do mundo.

Palavras-chave: corredeiras, Loricariidae, endemismo, espécies ameaçadas, áreas protegidas, hidrelétrica, UHE Belo Monte.

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ABSTRACT

Rapids and waterfalls are environments that have extreme and peculiar environmental characteristics when compared to other river stretches. These sites harbor fish species with unique ecological characteristics, with remarkable morphological and behavioral specializations related to the life in structurally complex environments with fast and turbulent waters. In this study we evaluated the structure of the ichthyofauna in the rapids of Xingu River, aiming to a better understanding of the fish assemblage composition and its spatial and temporal variations. We recorded 160 fish species in the rapids, belonging to 97 genera, 25 families and seven orders. Characiformes presented the highest number of families, and Siluriformes the highest number of species. Fifty-two species are endemic to the Xingu River, 11 species are officially considered under some degree of extinction risk, and not all species are protected by the large mosaic of conservation units in the Xingu River basin. The stretch corresponding to the Volta Grande do Xingu harbors the highest diversity of rheophilic fishes along the analyzed stretch of the river, and some species apparently occur only in that stretch. The Volta Grande do Xingu is one of the largest continuous rapids in the world, but the structure of the fish assemblages of this region varies both seasonaly and regarding local habitat characteristics. The largest variations were observed between the main channel rapids of the Xingu and Bacajá rivers, and between the flooding period compared to the receding and dought periods. Although some species occurred in just a few sites or were more abundant in some periods of the hydrologic cycle, several species occurred in all sampling sites and periods, highlighting the possible role of habitat connectivity along the rapids continuum. However, additional analyses of the distribution and abundance of Loricariidae species in Volta Grande evidenced the role of spatial factors acting at different distance scales, which together with the local structure of microhabitats are essential for the maintenance of the loricariid diversity. Food availability did not have a major influence on the structure of Loricariid assemblages, apparently due to the high availability of food items from epilithic and benthic macroinvertebrates. Despite the biological importance of waterfalls and rapids environments, especially those of Volta Grande, a hydroelectric megadam is installed in the region and a huge gold mining project is being licensed, threatening one of the world's most spectacular river rapids.

Keywords: rapids, Loricariidae, endemism, endangered species, protected areas, dams, Belo Monte Dam. xiv

SUMÁRIO

LISTA DE TABELAS ...... xvi LISTA DE FIGURAS ...... xvii INTRODUÇÃO GERAL ...... 1 ESTRUTURA DA TESE ...... 4 OBJETIVOS ...... 4 GERAL ...... 4 ESPECÍFICOS ...... 5 Capítulo 1 ...... 5 Capítulo 2 ...... 5 Capítulo 3 ...... 5 ÁREA DE ESTUDO ...... 5 A GEOGRAFIA DO RIO XINGU ...... 5 GEOLOGIA E GEOMORFOLOGIA ...... 5 CLIMA ...... 9 HIDROLOGIA E LIMNOLOGIA ...... 10 ÁREAS PROTEGIDAS ...... 12 AS CORREDEIRAS E CACHOEIRAS DO TRECHO MÉDIO INFERIOR DO RIO XINGU ...... 14 OS MEGAPROJETOS DE DESENVOLVIMENTO NA VOLTA GRANDE DO RIO XINGU ...... 16 COLETA DE DADOS...... 17 CAPÍTULO 1 ...... 17 CAPÍTULO 2 ...... 17 CAPÍTULO 3 ...... 18 Peixes bentônicos ...... 18 Macroinvertebrados bentônicos ...... 20 Clorofila-a ...... 21 Fatores abióticos ...... 21 MATERIAL TESTEMUNHO ...... 23 CAPÍTULO 1 ...... 25 RESUMO ...... 26 INTRODUÇÃO ...... 27 MATERIAL E MÉTODOS ...... 28 Área de estudo ...... 28 Coleta de dados ...... 30 Análise de dados ...... 31 RESULTADOS ...... 31 DISCUSSÃO ...... 34 AGRADECIMENTOS ...... 38 REFERÊNCIAS ...... 38 xv

MATERIAL SUPLEMENTAR ...... 43 CAPÍTULO 2 ...... 71 RESUMO ...... 72 INTRODUÇÃO ...... 73 MATERIAL E MÉTODOS ...... 75 Área de estudo ...... 75 Coleta de dados ...... 76 Análise de dados ...... 78 RESULTADOS ...... 79 DISCUSSÃO ...... 84 AGRADECIMENTOS ...... 91 REFERÊNCIAS ...... 91 MATERIAL SUPLEMENTAR ...... 97 CAPÍTULO 3 ...... 104 RESUMO ...... 105 INTRODUÇÃO ...... 106 MATERIAL E MÉTODOS ...... 109 Área de estudo ...... 109 Coleta de dados ...... 111 Análise de dados ...... 113 RESULTADOS ...... 115 DISCUSSÃO ...... 117 AGRADECIMENTOS ...... 124 REFERÊNCIA BIBLIOGRÁFICA ...... 124 MATERIAL SUPLEMENTAR ...... 130 SÍNTESE ...... 135 REFERÊNCIAS ...... 138

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LISTA DE TABELAS

CAPÍTULO 1 Suplementar Tabela S1: Lista das áreas protegidas da bacia do rio Xingu...... 43 Tabela S2: Checklist das espécies de peixes de corredeiras da bacia do rio Xingu, identificando a região onde foram registradas, ocorrência em áreas protegidas, status atual de conservação no Brasil (Portaria MMA n° 445/2014) e no Estado do Pará (Resolução COEMA nº 54/2007) e endemismo em relação à bacia do rio Xingu. Região da bacia do rio Xingu (BX: Baixo Xingu, MI: Médio Inferior, MS: Médio Superior, RI: rio Iriri, RB: rio Bacajá, BI: rio Bacajaí); Áreas protegidas (TI: Terra Indígena, UC: Unidade de Conservação; Impactos da UHE Belo Monte (RES: Reservatório principal, RVZ: Restituição de vazão, TVR: Trecho de vazão reduzida); Status de conservação (NC: Não consta, DD: Dados insuficientes, NT: Quase ameaçada, VU: Vulnerável, EN: Em perigo, CR: Criticamente em perigo). *Espécies acrescentadas com base na literatura. **Ancistrus spp. corresponde a mais de uma espécie não descrita, foi mantida como spp. em função da incerteza taxonômica...... 44 CAPÍTULO 2

Tabela 1: Lista das espécies (e acronímia) encontradas nos ambientes de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, entre 2013 e 2015...... 800 Suplementar

Tabela S1: Relação dos sítios amostrados, por período e ano. As células em branco representam locais onde não foi possível realizar as coletas...... 97 Tabela S2: Abundância total, para cada ordem, família e espécie, coletada nos oito sítios, na Volta Grande do rio Xingu, nos períodos de vazante e seca, entre 2013 e 2015. CG: Cachoeira Grande, BE: Boa Esperança, CT: Cotovelo, IF: Ilha da Fazenda; JE: Jericoá, BM: Belo Monte, PX: Pariaxá; SF: Seca Farinha...... 98 Tabela S3: Abundância total, para cada ordem, família e espécie, coletada nos sítios Cachoeira Grande, Boa Esperança, Ilha da Fazenda e Jericoá, nos períodos de enchente (ENC), vazante (VAZ) e seca (SEC), de 2013 a 2015...... 100 Tabela S4: Resultado da PERMANOVA par-a-par para o efeito espacial, na abundância total da composição da assembleia de peixes de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, nos períodos de vazante e seca, entre 2013 e 2015. Diferenças significativas em negrito...... 102 CAPÍTULO 3 Tabela 1: Resultado das RDAs globais, R2 ajustado e análise de variância (ANOVA), testadas individualmente, para cada conjunto de variáveis: micro-hábitat, disponibilidade de alimento e macroestrutura espacial (PCNM)...... 116 Tabela 2: Variáveis preditoras com efeitos significativos e adicionadas ao modelo mais parcimonioso na explicação da estrutura das assembleias locais de Loricariidae na Volta Grande do rio Xingu...... 116 Tabela 3: Partição da variância e ANOVA das frações que explicam a assembleia de Loricariidae, nas corredeiras da Volta Grande do rio Xingu...... 120 Suplementar Tabela S1: Lista das espécies de Loricariidae, com valores d abundância por sítio de amostragem e total (N= 10 sítios), coletadas na região da Volta Grande do rio Xingu, em outubro de 2015. CG: Cachoeira Grande; BE: Boa Esperança; GR: Gorgulho da Rita; CT: Cotovelo; IF: Ilha da Fazenda; BV: Barra do Vento; JE: Jericoá; BM: Belo Monte; PX: Pariaxá; SF: Seca Farinha...... 132 Tabela S2: Valores médios e desvio padrão de atributos da assembleia e das variáveis de disponibilidade de alimento e estrutura do micro-hábitat, por sítios, na região da Volta Grande do rio Xingu, em outubro de 2015. CG – Cachoeira Grande; BE – Boa Esperança; GR – Gorgulho da Rita; CT – Cotovelo; IF – Ilha da Fazenda; BV – Bela Vista; JE – Jericoá; BM – Belo Monte; PX – Pariaxá; SF – Seca Farinha...... 133 xvii

LISTA DE FIGURAS

Figura 1: Localização geográfica das três principais bacias hidrográficas do escudo brasileiro, margem direita do rio Amazonas (A), com destaque para bacia hidrográfica do rio Xingu e os três principais centros urbanos, no estado do Pará (B)...... 6 Figura 2: Mapa geológico da bacia hidrográfica do rio Xingu, com a delimitação das regiões do alto, médio e baixo rio Xingu. Fonte: (Silva et al., 2015), com modificações...... 7 Figura 3: Diferentes paisagens do rio Xingu, ao longo do trecho estudado. a-c: região de São Félix do Xingu; d- f: região da Volta Grande; e g-i: região do baixo Xingu. Fotos: a, b, c, d, f, g, h, i - Alany Gonçalves; e - Wilson Soares...... 8 Figura 4: Variação altitudinal (m), da cabeceira (confluência do rio Culuene e rio Sete de Setembro, MT) até a foz do rio Xingu, PA. Fonte: SRTM (srtm_26_13; srtm_26_14; srtm_26_15), 90 m...... 9 Figura 5: Geologia da região da Volta Grande do rio Xingu, evidenciando uma região de mudança litológica e as inúmeras fraturas na região. Fonte: Sawakuchi et al., 2015...... 10 Figura 6: Precipitação (2010-2014) e variação média mensal da vazão (1976-1997) em três diferentes localidades, da bacia do rio Xingu, no estado do Pará. Fonte: INMET-SEOMA/PA, 2015 e ANA, 2015...... 11 Figura 7: Cachoeira do Itamaracá, porção final da Volta Grande do rio Xingu, em dois períodos distintos: a – Período de seca, outubro de 2014; b – Período de enchente, janeiro de 2015. Fotos: Alany Gonçalves...... 12 Figura 8: Áreas protegidas (Terras indígenas, Unidades de Conservação Estaduais e Federais) da bacia do rio Xingu. Fontes: Terras indígenas (Funai); UCs Federais (ICMBio); UCs Estaduais (Ideflor-Bio)...... 13 Figura 9: Principais cachoeiras e corredeiras, dos sítios amostrados, na região da Volta Grande do rio Xingu, onde os peixes nectônicos foram coletados, com uso de tarrafa. Fotos: Alany Gonçalves ...... 155 Figura 10: Mapa de localização dos megaprojetos (UHE Belo Monte e Garimpo Belo Sun) na região da Volta Grande do rio Xingu, no estado do Pará...... 16 Figura 11: Método utilizado para a captura de peixes bentônicos, em afloramentos rochosos submersos, em ambientes fundos, na bacia do rio Xingu. a – Pescador com equipamentos, pronto para o mergulho; b – Pescadores momentos antes de entrar na água; c – Aparelho compressor de ar, que permite aos pescadores receber oxigênio em ambientes mais profundos; d – Pescador realizando o mergulho, à procura por peixes, em ambientes rochosos. Fotos: a-c: Alany Gonçalves; d – Alfredo Andrade...... 17 Figura 12: Coleta de peixes com tarrafa em ambientes de corredeiras, na Volta Grande do rio Xingu: a – Pescador se preparando para lançar a tarrafa; b – Tarrafa sendo lançada; c – Tarrafa sendo recolhida; d – Peixes coletados sendo acondicionados em sacos plásticos. Fotos: Alany Gonçalves...... 18 Figura 13: Método e apetrechos utilizados para a captura de peixes bentônicos, em afloramentos rochosos na Volta Grande do rio Xingu. a – Mergulho livre em ambiente raso; b – Pescador armazenando o peixe capturado em pote plástico; c – Tarrafa de polifilamento, adaptada para a pesca de peixes bentônicos; d – Espadas de madeira “vaquetas”; e – Peixes coletados armazenados em bandejas plásticas e devidamente etiquetadas. Fotos: Douglas Bastos...... 19 Figura 14: Delimitação da metodologia de coleta de peixes bentônicos em afloramentos rochosos da Volta Grande do rio Xingu. a – Imagem de satélite da corredeira do Landir, exemplificando a escolha das seis parcelas. b – Delimitação das áreas de amostragens (5m x 5m), para realização de coleta manual com mergulho livre. Fonte: a - Google Earth; b- Alany Gonçalves...... 19 Figura 15: Coleta de macroinvertebrados aquáticos, com rede do tipo surber, em ambiente de corredeira na região da volta Grande do rio Xingu, em outubro de 2015. a – Fixação da rede surber; b – Retirada e armazenamento do substrato em bandeja plástica; c – Substrato rochoso com vários macroinvertebrados; d – Separação dos macroinvertebrados. Fotos: a, b, d – Douglas Bastos. c – Alany Gonçalves...... 20 Figura 16: Coleta de epilíton, em rochas submersas ao longo da Volta Grande do rio Xingu: a – Rocha coletada aleatoriamente dentro da parcela de 5m x 5m; b – Camada do epilíton sendo removida da rocha, com auxílio de escova de cerdas macias, por um amostrador de PVC; c – Epilíton sendo filtrado em filtro de fibra de vidro; d – Amostra sendo armazenada em folhas de alumínio; e – Amostras envoltas em folhas de alumínio e armazenadas em sacos herméticos etiquetados. Fotos: a, c, d: Nayara Barreiros; b – Tommaso Giarrizzo; e – Alany Gonçalves...... 222 xviii

Figura 17: Desenho esquemático da metodologia, adaptada de Luckurst e Luckurst (1978), para aferição da rugosidade do substrato, dos ambientes de corredeiras, da região do médio rio Xingu. R: rugosidade; D1: tamanho total da corrente (2 m); D2: distância entre as extremidades da corrente, apoiada sobre o substrato...... 22 Figura 18: Diferentes tipos de substrato encontrados nas parcelas de coleta de Loricariidae: a – Laje; b – Conglomerado; c – Blocos G; d – Blocos M; e – Blocos P; f – Gorgulho; g – Areia. Fotos: a-d: Alany Gonçalves; e-g: Heriberto Gimenes...... 244 CAPÍTULO 1

Figura 1: Localização geográfica da área de estudo na bacia do rio Xingu. a- Mapa do Brasil, com destaque para a bacia hidrográfica do rio Xingu, b- rios principais e áreas protegidas, e c- a região da Volta Grande do rio Xingu e a área de impacto direto da UHE Belo Monte. Os pontos vermelhos representam as localidades de coleta incluídas neste estudo, e um ponto pode abranger mais de uma localidade e/ou evento de amostragem...... 29 Figura 2: Número de famílias, gêneros e espécies, por Ordem taxonômica, registrados nos ambientes de corredeiras da bacia do rio Xingu...... 32 Figura 3: Riqueza de espécies total e endêmicas, por Família, registradas nos ambientes de corredeiras da bacia do rio Xingu...... 33 Figura 4: Cluster hierárquico, com base numa matriz de similaridade de Jaccard, e agrupamento do tipo UPGMA. ♦ Microbacia do Rio Iriri; ▼Médio inferior rio Xingu; ■ Médio superior rio Xingu; ▲Baixo rio Xingu; + Microbacia do Rio Bacajá; ● Microbacia do Rio Bacajaí ...... 34 Suplementar

Figura S1: Mapas de distribuição dos Loricariidae, nos ambientes de corredeiras e cachoeiras da bacia do rio Xingu...... 55 CAPÍTULO 2

Figura 1: Localização geográfica das oito cachoeiras/corredeiras amostradas, entre 2013 e 2015, na Volta Grande do rio Xingu. Círculos verde indicam sedes municipais. Círculos laranja indicam os sítios considerados nas análises espaciais e estrelas branca indicam os sítios considerados nas análises por período sazonal...... 766 Figura 2: Valores médios da mínima, média e máxima mensal, da vazão (m3.s-1), na região de Altamira, com base numa série histórica (1971-2014). FONTE: ANA, 2019...... 777 Figura 3: Curvas de rarefação/extrapolação para a abundância total da ictiofauna de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, de 2013 a 2015: a. por período sazonal; b. por sítio amostrado Os símbolos representam a abundância total e a riqueza de espécies observadas em cada período e sítio, a região sombreada representa o intervalo de confiança de 95 % e a curva a direita do símbolo, extrapolação, baseado no dobro da amostra. Enc – enchente; Sec – seca; Vaz – vazante; BE – Boa Esperança; BM – Belo Monte; CG – Cachoeira Grande; CT – Cotovelo; IF – Ilha da Fazenda; JE – Jericoá; PX – Pariaxá; SF – Seca Farinha...... 822 Figura 4: Gráfico de dispersão multivariada (PCoA) da composição das espécies de peixes reofílicos, coletados entre 2013 e 2015, na Volta Grande do Xingu, entre os períodos de vazante e seca. Dispersão em relação ao centroide, com base em 9.999 permutações, em um modelo reduzido, por sítios...... 82 Figura 5: Mapa de calor com base na raiz quarta da abundância total das 25 espécies mais abundantes, agrupadas por sítios amostrados, entre 2014 e 2015, nos períodos de vazante e seca. Tons mais escuros indicam maior abundância total...... 83 Figura 6: Gráfico de dispersão multivariada (PCoA) da composição das espécies de peixes reofílicos, coletados entre 2013 e 2015, na Volta Grande do Xingu, entre os períodos de seca, enchente e vazante. Dispersão em relação ao centroide, com base em 9.999 permutações, em um modelo reduzido, por período...... 84 Figura 7: Mapa de calor com base na raiz quarta da abundância total das 17 espécies mais abundantes, nos três períodos amostrados, entre 2013 a 2015, em quatro sítios (Cachoeira Grande; Boa Esperança; Ilha da Fazenda; Jericoá). Tons mais escuros indicam maior abundância total...... 85 Figura 8: Imagem Landsat mostrando as transformações ocorridas na Volta Grande, com a construção da UHE Belo Monte na região. Fonte: NASA, 2017...... 90

xix

Suplementar

Figura S1: Dados liminológicos da região da Volta Grande do rio Xingu, entre os anos de 2013 a 2015, períodos de enchente (Enc), vazante (Vaz) e cheia (Che). BE: Boa Esperança; CT: Cotovelo; IF: Ilha da Fazenda; JE: Jericoá; BM: Belo Monte; PX: Pariaxá; SF: Seca Farinha. Não estão disponíveis dados para o sítio Cachoeira Grande (CG)...... 103 CAPÍTULO 3

Figura 1: Localização geográfica da Volta Grande do rio Xingu, com destaque para os 10 sítios de amostragem (a) e metodologia (b-m). Pontos verdes: sedes municipais; Triângulos vermelhos: sítios de amostragem. b - exemplo da disposição das seis áreas, em cada sítio; c -delimitação da área; coleta (d – peixes, e – epilíton, f – macroinvertebrados); tipos de substrato (g – laje, h – conglomerado, i – blocos grandes, j – blocos médios, k – blocos pequenos, l – gorgulho, m – areia)...... 110 Figura 2: Variação média mensal da vazão (1976-1997) e precipitação (2010-2014), na região da Volta Grande do rio Xingu, no estado do Pará. Fonte: ANA, 2015 e INMET-SEOMA/PA, 2015...... 111 Figura 3: Desenho esquemático do passo-a-passo das análises estatísticas utilizadas...... 115 Figura 4: Triplot dos eixos 1 e 2 da RDA, evidenciando a correlação espacial entre a abundância de loricariídeos e características do micro-hábitat e de disponibilidade de alimento para esses peixes na Volta Grande do rio Xingu, usando PCNM como matriz de distância. O comprimento e a direção das setas correspondem à variância que pode ser explicada pelas variáveis explicativas e de resposta. A distância perpendicular entre as espécies e os eixos das variáveis explicativas refletem suas correlações. Setas azuis indicam as variáveis explicativas, setas pretas as espécies de Loricariidae e os pontos coloridos indicam as amostras e sítios...... 118 Figura 5: Diagrama de Venn ilustrando a partição da variância que explicou a estruturação da assembleia de Loricariidae da Volta Grande do rio Xingu. Cada círculo representa um conjunto de variáveis relacionadas a estrutura do micro-hábitat, alimento e descritores espaciais e a interseção entre os círculos indica a variância explicada conjuntamente entre dois ou três conjuntos de variáveis...... 119 Suplementar Figura S1: Correlação de Spearman (rho) para as variáveis do micro-hábitat. Em negrito, valores de correlação acima do delimitado. PROF - profundidade média; RUGO - rugosidade média; LAJE - Laje; CONG - conglomerado; BLOCG – blocos grandes; BLOCM – blocos médios; BLOCP – blocos pequenos; GORG - gorgulho; AREI - areia; SUBS – riqueza de substratos; VELO – velocidade de correnteza...... 130 Figura S2: Correlação de Spearman (rho) para as variáveis de disponibilidade de alimento. Em negrito, valores de correlação acima do delimitado. Acar - Acari; Bivalvia; Cloro - Clorofila-a; Dipt - Diptera; Ephe - Ephemeroptera; Hemi - Hemiptera; Hydra - Hydrozoa; Lepi - Lepidoptera; Neur - Neuroptera; Odon - Odonata; Oligo - Oligochaeta; Pleco - Plecoptera; Porifera; Trichoptera; Turbellaria...... 130 Figura S3: Triplot dos eixos 3 e 4da RDA, evidenciando a correlação espacial entre a abundância de peixes da família Loricariidae e características do micro-hábitat e alimento, na Volta Grande do rio Xingu, usando PCNM como matriz de distância. O comprimento e a direção das setas correspondem à variância que pode ser explicada pelas variáveis explicativas e de resposta. A distância perpendicular entre as espécies e os eixos das variáveis explicativas refletem suas correlações. Setas azuis indicam as variáveis explicativas, linhas pretas as espécies de Loricariidae e os pontos coloridos indicam as amostras e sítios. CG – Cachoeira Grande; BE – Boa Esperança; GR – Gorgulho da Rita; CT – Cotovelo; IF – Ilha da Fazenda; BV – Bela Vista; JE – Jericoá; BM – Belo Monte; PX – Pariaxá; SF – Seca Farinha...... 131 1

INTRODUÇÃO GERAL

As assembleias biológicas são constituídas por meio de mecanismos e processos que envolvem a seleção de espécies, a forma como elas interagem entre si, a interação das espécies com o ambiente e com a disponibilidade de recursos, as condições geográficas e geológicas do ambiente, e as condições físico-químicas do hábitat (Smith e Powell, 1971; Angermeier e Karr, 1983; Ricklefs, 1987; Matthews, 1998). Processos históricos determinam o número de espécies presentes em uma determinada região, e processos contemporâneos determinam a composição das assembleias encontradas em locais específicos de uma região (Jackson e Harvey, 1989). Assim, os processos históricos atuam como filtros que vão eventualmente resultar na conformação da organização das assembleias em escala regional, associados a eventos climáticos, barreiras à dispersão e dinâmica da paisagem, enquanto que os processos contemporâneos envolvem fatores locais como diversidade de hábitats e de recursos, competição e predação (Ricklefs, 1987; Allan e Castillo, 2007; Geho et al., 2007).

Um conjunto particular de espécies que ocorrem em um determinado local deve ter passado por uma série de filtros biológicos cada vez mais finos (Kraft et al., 2015). Assim, uma assembleia é resultado de uma longa história evolutiva que resultou da coadaptação mútua para a partilha de recursos disponíveis no ambiente, com a composição específica sendo determinada por fatores físicos e químicos extrínsecos, que impedem algumas espécies de tolerar condições extremas. (Smith e Powell, 1971; Keddy, 1992; Poff, 1997; Allan e Castillo, 2007). Ambientes extremos são caracterizados pela presença de estressores fisico-químicos, e qualquer organismo capaz de tolerar essas condições, necessita de adaptações energeticamente dispendiosas, que estão ausentes em muitas espécies (Townsend et al., 2008). Os organismos são “desafiados” a se adaptar às condições ambientais extremas, originando fenótipos especializados e assembleias ecologicamente distintas (Champman, 2015), indicando como as populações se adaptam a ambientes heterogêneos e como estes ambientes são condutores da seleção natural divergente (Tobler, 2008).

As corredeiras e cachoeiras são ambientes que apresentam características ambientais extremas e diferentes da maior parte do curso dos rios nos quais estão inseridas, fazendo com que espécies de peixes que habitam esses ambientes apresentem características ecológicas peculiares, com especializações morfológicas e comportamentais relacionadas à vida em ambientes estruturalmente complexos e sob águas rápidas e turbulentas (Zuanon, 1999; Lujan e Conway, 2015). No entanto, nem todos os peixes que vivem em corredeiras são bons 2 nadadores; muitos se mantêm próximos ao fundo ou em abrigos sob ou atrás de rochas, onde diferentes grupos de peixes habitam a mesma região, mas com formas de uso diferenciadas (Hynes, 1970). De um modo geral, os peixes desses ambientes que habitam a coluna d’água apresentam corpo mais fusiforme, altamente adaptados a manterem-se nas corredeiras, enquanto muitos peixes de fundo apresentam corpo deprimido e estrutura bucal modificada para adesão ao substrato (Hynes, 1970; Lujan e Conway, 2015). Entretanto, as interações dessas espécies com o hábitat ainda são pouco conhecidas.

Recifes de corais e costões rochosos são ambientes que se assemelham às corredeiras quanto à elevada complexidade estrutural e hidrodinâmica intensa. As interações dos organismos com o ambiente em costões rochosos e principalmente em recifes de corais são bem documentadas (Risk, 1972; Luckhurst e Luckhurst, 1978; Aronson e Precht, 1995; Knudby e Ledrew, 2007; Palacios e Zapata, 2014; Bertocci et al., 2017; Porter e Schleyer, 2019). Estes ambientes oferecem mais oportunidade para a partilha de recursos e geralmente abrigam uma alta diversidade de espécies. Peixes de recifes de corais e costões rochosos são geralmente especialistas e consequentemente, sua distribuição é restrita, onde a partição de recursos (alimento ou hábitat), tempo, fatores abióticos e complexidade de hábitats são fatores que determinam a estrutura das assembleias (Wootton, 1990). Nesses ambientes, fatores locais são primordiais na estrutura das assembleias de corais (Bertocci et al., 2017) e peixes (Palacios e Zapata, 2014), e a variação espacial em diferentes escalas é também um fator determinante (Malcolm et al., 2007; Bertocci et al., 2017; Porter e Schleyer, 2019).

Diversos estudos têm demonstrado que a riqueza de espécies está relacionada com a diversidade de hábitats (Jackson e Harvey, 1989), onde o aumento da diversidade de substrato e da vegetação suportam uma maior diversidade espécies (Eadie e Keat, 1984). Este padrão tem sido encontrado em assembleias de peixes em lagos temperados (Eadie e Keat, 1984; Jackson e Harvey, 1989), peixes de riachos (Gorman e Karr, 1978; Angermeier e Karr, 1983), assim como para macroinvertebrados aquáticos (Downes et al., 1995; Allan e Castillo, 2007). Mas, vale ressaltar que os padrões e processos observados nas assembleias locais de peixes não são determinados apenas por mecanismos locais, mas resultam também de processos operando em escalas espaciais maiores (Angermeier e Winston 1998, Oberdorff et al. 2011, Albert e Reis, 2011; HilleRisLambers et al., 2012; Mittelbach e Schemske, 2015 ) como a extensão da rede de drenagem, distância entre os locais, barreiras geográficas (Torrente-Vilara et al., 2011; Barbosa et al., 2015; Silva et al., 2016) e variações climáticas (Vilar et al., 2013; Chea et al., 2016). 3

Além de fatores locais e regionais, as assembleias de peixes são influenciadas por mudanças sazonais no ciclo hidrológico dos rios. Os grandes rios Amazônicos, por exemplo, apresentam alterações periódicas e previsíveis no nível da água, que aumenta no período de chuvas e permite um aumento em extensão lateral do curso dos rios. Essas áreas alagadas, conhecidas como igapós ou várzeas, servem de fonte de alimento, local de desova, berçário para ovos e larvas, assim como de abrigo para juvenis e adultos de peixes (Junk et al., 1989; Lowe-McConnell, 1999). No rio Xingu, estudos realizados em ambientes de remanso identificaram variações significativas na composição das assembleias de peixes ao longo do ciclo hidrológico (Barbosa et al., 2015). Para ambientes de corredeiras, Fitzgerald et al. (2018) sugerem não haver uma diferenciação tão clara como para os ambientes de remansos, evidenciando a necessidade de estudos padronizados que identifiquem a importância do ciclo hidrológico para as espécies reofílicas.

A compreensão de padrões de distribuição e abundância de espécies lóticas requer que sejam testadas previsões teóricas sobre as relações funcionais entre espécies e seus ambientes numa gama de escalas temporais e espaciais (Smith et al., 2016). Quando mecanismos biológicos e as restrições ambientais em diferentes escalas espaciais e temporais são considerados simultaneamente, pode-se apresentar previsões mais robustas e generalizáveis (Poff, 1997). Por ser um sistema dinâmico e estruturalmente bastante complexo, a compreensão das transições na estrutura das assembleias de peixes de corredeiras dentro de grandes rios pode ser um desafio (Smith et al., 2016).

Muito além da nossa capacidade de estudar e entender a dinâmica das assembleias de peixes reofílicos, a construção e planejamento de grandes e pequenos empreendimentos hidrelétricos na Amazônia cresceu vertiginosamente, colocando em risco uma biodiversidade ainda pouco conhecida. Embora considerada uma forma de geração de energia limpa, a construção de hidrelétricas ocasiona a destruição de hábitats reofílicos por submersão permanente de corredeiras e cachoeiras (Hrbek et al., 2018). É nesses trechos de alta energia dos rios onde os empreendimentos hidrelétricos são instalados, criando grandes reservatórios (a maioria dos projetos hidrelétricos da Amazônia) ou desviando o curso do rio e gerando grandes áreas com vazão reduzida, como ocorreu na Volta Grande do rio Xingu, com a construção da Usina Hidrelétrica de Belo Monte (Sabaj Pérez, 2015; Sawakuchi et al., 2015; Winemiller et al., 2016; Fitzgerald et al., 2018; Hrbek et al., 2018).

Nos rios Amazônicos já alterados por barramentos é escasso o conhecimento sobre a ictiofauna de corredeiras, ou estes estão restritos a relatórios técnicos não publicados de estudos 4 de impactos ambientais dos empreendimentos (Hrbek et al., 2018). Neste sentido, estudos ecológicos sobre as assembleias de peixes de corredeiras da bacia do rio Xingu antes das mudanças ocasionadas com a construção da UHE Belo Monte são primordiais, pois representam a única oportunidade de entender os fatores ambientais que determinam a estrutura e dinâmica dessas assembleias no maior trecho contínuo de corredeiras do mundo. Este trabalho contribui para esse conhecimento por meio de estudos realizados com uso de metodologias padronizadas e adaptadas para a aplicação em ambientes de corredeiras, que permitirão comparações ao longo do tempo e a avaliação dos impactos da UHE Belo Monte sobre as assembleias de peixes de corredeiras do rio Xingu.

ESTRUTURA DA TESE

A presente Tese segue as normas específicas do INPA, estando organizada em três capítulos, cada um referente a um objetivo específico descrito abaixo e estruturados em forma de artigo. O Capítulo 1 apresenta um inventário das espécies de peixes encontradas nos ambientes de corredeiras do rio Xingu, contendo detalhes sobre a distribuição geográfica, risco de extinção, endemismos, ameaças e o papel das áreas protegidas na conservação dessas espécies. O Capítulo 2 aborda a distribuição dos peixes nectônicos ao longo do contínuo de corredeiras da região da Volta Grande do rio Xingu, evidenciando como essas assembleias estão estruturadas no espaço (ao longo do rio) e no tempo (ao longo do ciclo hidrológico). O Capítulo 3 apresenta uma abordagem sobre os fatores locais responsáveis pela estruturação das assembleias de peixes bentônicos (loricariídeos) nas corredeiras da Volta Grande do rio Xingu. Por último, uma seção contendo uma síntese dos principais resultados e conclusões é apresentada ao final da tese.

OBJETIVOS

GERAL

Conhecer a estrutura da ictiofauna associada aos ambientes de corredeiras do rio Xingu, promovendo um melhor entendimento da composição das assembleias de peixes, bem como dos fatores espaciais e temporais que determinam a composição e distribuição das espécies de peixes reofílicos. 5

ESPECÍFICOS

Capítulo 1

Conhecer a ictiofauna associada aos ambientes de corredeiras do rio Xingu, identificando sua distribuição geográfica, endemismos, ameaças e riscos de extinção, bem como a importância das áreas protegidas para a conservação dessas espécies.

Capítulo 2

Avaliar as mudanças espaciais e temporais na estrutura da ictiofauna nectobentônica do contínuo de corredeiras da região da Volta Grande do rio Xingu.

Capítulo 3

Verificar a influência de fatores espaciais, ambientais locais e da disponibilidade de alimento sobre a distribuição e abundância da ictiofauna bentônica nas corredeiras da Volta Grande do rio Xingu.

ÁREA DE ESTUDO

A GEOGRAFIA DO RIO XINGU

A bacia do rio Xingu, situada entre os paralelos 1° e 15° de latitude sul e meridianos 50° e 56° de longitude oeste, é delimitada ao sul e leste pela bacia dos rios Tocantins/Araguaia e a oeste pela bacia do rio Tapajós (Figura 1) (Eletrobras, 2009). Com 2.500 km de extensão e 504.000 km2 de área, o rio Xingu é o terceiro maior tributário do rio Amazonas, contribuindo com 4% da descarga total anual da Bacia Amazônica (Goulding et al., 2003). Nasce no estado do Mato Grosso, na região da Serra do Roncador, pela junção dos rios Culuene e Sete de Setembro (Brasil Netto, 1964), e desagua na região do baixo rio Amazonas, nas proximidades da cidade de Porto de Moz, no estado do Pará (Eletrobras, 2009).

GEOLOGIA E GEOMORFOLOGIA

A geologia da bacia hidrográfica do rio Xingu é subdivida em três macro estruturas (Figura 2): Bacia Sedimentar do Parecis, na região das cabeceiras (Alto Xingu), formada por sedimento Pleistocênico-Cenozoico; Complexo do Xingu (Médio Xingu), na região abaixo das cabeceiras até o final da Volta Grande do rio Xingu, formada por rochas metavulcânicas e metasedimentares do Proterozoico Superior, rochas sedimentares e metassedimentares do 6

Proterozoico Médio Superior e núcleos arqueanos do Arqueano; e Bacia Sedimentar do Amazonas (Baixo Xingu), formada por rochas sedimentares do Mesozoico e sedimentos paleocênicos do Cenozoico (Silva et al., 2015).

O perfil longitudinal do canal do rio Xingu difere dos padrões comumente encontrados nas bacias hidrográficas, onde as regiões de corredeiras e cachoeiras estão próximas às nascentes, que por estarem localizadas em posições altimétricas maiores, geralmente tem embasamento rochoso mais resistente. No rio Xingu, as nascentes são dominadas por canais de padrões meândricos, enquanto que na região do médio e baixo curso há o predomínio de extensos canais rochosos (Silva, 2012). 7

Figura 2: Mapa geológico da bacia hidrográfica do rio Xingu, com a delimitação das regiões do alto, médio e baixo rio Xingu. Fonte: (Silva et al., 2015), com modificações. 8

As superfícies rochosas que margeiam e constituem a calha principal do rio Xingu definem uma paisagem natural muito dinâmica, onde o espelho d’água se expande e retrai, de acordo com o regime hidrológico do rio, deixando expostas extensas superfícies rochosas, no período seco; há barramentos que definem velocidades diferenciadas de correntezas, dando lugar a cannyons de escoamento rápido com corredeiras e cachoeiras, água altamente oxigenada e feições deposicionais nas áreas de menor energia hidrodinâmica (Estupiñán e Camargo, 2009).

A região de São Félix apresenta diversos afloramentos rochosos, misturados à vegetação fluvial e bancos de areia, além de extensas ilhas. O trecho da Volta Grande apresenta afloramentos rochosos e diversas corredeiras e cachoeiras, intercalados a bancos de areias e ilhas. Já o trecho baixo do rio Xingu, após o limite da “Volta Grande”, apresenta numerosas praias arenosas, muitas ilhas pequenas e terrenos alagados, com predominância de florestas ombrófilas e formações de várzeas, alarga-se consideravelmente e apresenta efeito do regime de maré, provocado pelo rio Amazonas (Ghilardi Jr e Camargo, 2009) (Figura 3).

Figura 3: Diferentes paisagens do rio Xingu, ao longo do trecho estudado. a-c: região de São Félix do Xingu; d- f: região da Volta Grande; e g-i: região do baixo Xingu. Fotos: a, b, c, d, f, g, h, i - Alany Gonçalves; e - Wilson Soares. 9

Ao longo do seu curso apresenta um desnível altitudinal acima de 300 metros (Figura 4) e recebe contribuições significativas de seus principais afluentes: rio Suiá-Miçu, rio Fresco e rio Bacajá, na margem direita e rio Arraias, rio Iriri e rio Jarauçu, na margem esquerda.

Figura 4: Variação altitudinal (m), da cabeceira (confluência do rio Culuene e rio Sete de Setembro, MT) até a foz do rio Xingu, PA. Fonte: SRTM (srtm_26_13; srtm_26_14; srtm_26_15), 90 m.

Nas proximidades da cidade de Altamira, o rio Xingu sofre uma acentuada deflexão, originando a chamada “Volta Grande do rio Xingu”, que proporciona corredeiras e um desnível de 85 metros, em um trecho de 160 km (Rodrigues, 1993). Essa região é uma mega-sinuosidade estrutural, que se desenvolveu pelo contato entre o Cráton Amazônico e a Bacia Sedimentar Amazônica, onde primeiramente o rio encontra uma litologia mais resistente (Diabásio Penetecaua) e posteriormente drena por um trecho extremamente falhado e fraturado (Figura 5) (Silva, 2012; Sawakuchi et al., 2015).

CLIMA

O rio Xingu apresenta clima quente, correspondendo a um clima tropical e predominantemente úmido (Am), seguindo a classificação de Köppen. A temperatura média é de 25,2 º C no alto Xingu, 27º C na região da Volta Grande e 26,4 º C no baixo Xingu , enquanto que a umidade relativa média mensal oscila de 78% a 88% (Eletrobras, 2009; Ghilardi Jr e Camargo, 2009). A precipitação média anual é de 1.800 mm, com mínima de 1.500 mm na região das nascentes e, máxima de 2.600 mm nas proximidades da foz. Essa amplitude de precipitação, influenciada pelas condições climáticas da bacia, faz com que ocorra um atraso de quatro meses no período chuvoso, entre a nascente e a foz (Eletrobras, 2009). Na região de São Félix, o período de chuva corresponde aos meses de novembro a março, na região de Altamira de janeiro a abril e em Porto de Moz, de fevereiro a maio (Figura 6). 10

Figura 5: Geologia da região da Volta Grande do rio Xingu, evidenciando uma região de mudança litológica e as inúmeras fraturas na região. Fonte: Sawakuchi et al., 2015.

HIDROLOGIA E LIMNOLOGIA

O rio Xingu, derivado da província do Escudo Arcaico das Guianas, se enquadra na classificação de Sioli, como rio de águas claras. Percorre áreas de drenagem onde afloram rochas cristalinas no Cráton Amazônico, constituídas por materiais pouco solúveis (Eletrobras, 2009). Apresenta, normalmente, baixas concentrações de sólidos em suspensão, elementos minerais e nutrientes, pH ligeiramente ácido (5,5 -7,0) e condutividade baixa (30 µS.cm-1) (Goulding et al., 2003; Ghilardi Jr e Camargo, 2009). A vazão do rio Xingu sofre variações importantes no volume de água escoado entre o período de cheia e seca (Figura 6), com regime fortemente marcado pela sazonalidade, característica comum na região amazônica (Junk et al., 1989). As descargas mínimas correspondem a 10% da vazão média, enquanto que as cheias atingem valores até quatro vezes superiores à média (Eletrobras, 2009). 11

Figura 6: Precipitação (2010-2014) e variação média mensal da vazão (1976-1997) em três diferentes localidades, da bacia do rio Xingu, no estado do Pará. Fonte: INMET-SEOMA/PA, 2015 e ANA, 2015. 12

A turbidez é menor no período de estiagem, quando o rio Xingu apresenta tons esverdeados e ótima visibilidade, 2,5 metros entre agosto e novembro (Sabaj Pérez, 2015), e maior turbidez no período chuvoso, refletindo o carregamento de material alóctone, ou depositado, quando aumenta a vazão do rio (Figura 7) (Ramos, 2002).

Figura 7: Cachoeira do Itamaracá, porção final da Volta Grande do rio Xingu, em dois períodos distintos: a – Período de seca, outubro de 2014; b – Período de enchente, janeiro de 2015. Fotos: Alany Gonçalves.

ÁREAS PROTEGIDAS

A bacia do rio Xingu abriga um dos maiores mosaicos contínuos de áreas protegidas do planeta (Villas-Bôas, 2012), com 32 terras indígenas (TI Bakairi, TI Batovi, TI Capoto/Jarina, TI Chão Preto, TI Marãiwatsédé, TI Marechal Rondon, TI Parabubure, TI Parque Indígena do Xingu, TI Pequizal do Naruvôtu, TI Pimentel Barbosa, TI Terena Gleba Iriri, TI Ubawawe, TI Urubu Branco, TI Wawi, TI Apyterewa, TI Arara, TI Arara da Volta Grande, TI Araweté/Ipixuna, TI Badjônkôre, TI Baú, TI Cachoeira Seca, TI Ituna/Itatá, TI Juuruna km 17, TI Kararaô, TI Kayapó, TI Koatinemo, TI Kuruáya, TI Menkragno, TI Panará, TI Paquiçamba, TI Trincheira Bacajá, TI Xipaya (Funai, 2019)), oito unidades de conservação federais (Estação Ecológica Terra do Meio, Floresta Nacional de Altamira, Parque Nacional da Serra do Pardo, Reserva Biológica Nascentes da Serra do Cachimbo, Reserva Extrativista Rio Iriri, Reserva Extrativista Rio Xingu, Reserva Extrativista Riozinho do Anfrísio, Reserva Extrativista Verde Para sempre (ICMBio, 2019)) e sete unidades de conservação estaduais (Estação Ecológica do Rio Ronuro, Parque Estadual do Xingu, Reserva Biológica Culuene, Área de Proteção Ambiental Triunfo do Xingu, Floresta Estadual do Iriri, Refúgio da Vida Silvestre Tabuleiro 13 do Embaubal, Reserva de Desenvolvimento Sustentável Vitória de Souzel (Ideflor-Bio, 2019, ISA, 2019b)) (Figura 8).

Figura 8: Áreas protegidas (Terras indígenas, Unidades de Conservação Estaduais e Federais) da bacia do rio Xingu. Fontes: Terras indígenas (Funai); UCs Federais (ICMBio); UCs Estaduais (Ideflor-Bio). 14

AS CORREDEIRAS E CACHOEIRAS DO TRECHO MÉDIO INFERIOR DO RIO XINGU

O rio Xingu, pela sua declividade, apresenta uma serie de corredeiras e cachoeiras ao longo de grande parte do seu curso. No curso médio inferior do rio Xingu, situa-se um dos trechos mais extensos contínuos de hábitats reofílicos do mundo, condicionando a esta região uma paisagem complexa e única (Figura 9). A Cachoeira Grande do Iriri, situa-se na porção final do rio Iriri, distante cerca de 15 quilômetros da confluência com o rio Xingu. Neste trecho, o rio Iriri tem cerca de 5 km de largura e é formado por um emaranhado de rochas expostas e submersas, com inúmeras corredeiras, pequenas quedas d’água e uma queda principal, que recebe o nome do sítio e está situada na margem esquerda do rio.

Na região do Boa Esperança, no rio Xingu, 32 km a jusante da confluência deste com o rio Iriri, está a Cachoeira do Espelho. É uma região com menos rochas expostas que a região a montante, possui cerca de 8 km de largura, uma grande quantidade de ilhas fluviais que dão a região uma configuração mais anastomosada na margem esquerda e encachoeirada na margem direita. A cachoeira do Jutaí, situada no rio Xingu, sítio Cotovelo, localizado 105 km abaixo da confluência dos rios Xingu e Iriri. É uma região extremamente rasa, e de muitas rochas expostas. Com 5 km de largura, é uma região formada principalmente de corredeiras de tamanhos e intensidades variadas e uma pequena cachoeira próxima a margem esquerda (Cachoeira do Jutaí).

A região da Ilha da Fazenda, distante cerca de 150 km a jusante da confluência dos rios Xingu e Iriri, apresenta um emaranhado de corredeiras rasas e uma corredeira de 2,5 km de largura, que recebe a denominação de Cachoeira do Landir. Nesta região o rio tem cerca de 7 km de largura. A região do Jericoá, distante 180 km a jusante da confluência Xingu/Iriri. Tem cerca de 5 km de largura e corresponde a região onde estão localizadas uma das maiores cachoeiras do rio Xingu (Cachoeira do Jericoá, margem esquerda), além de uma série de outras cachoeiras.

A região de Belo Monte, 215 km a jusante da confluência dos rios Xingu e Iriri, é porção final das cachoeiras e corredeiras com pedrais expostos do rio Xingu, chega a quase 10 km de largura e é caracterizada pela presença de três grandes cachoeiras: Ananinduba, Itamaracá e Tapaiúnas. As corredeiras do Pariaxá e Seca Farinha, estão distribuídas na porção final do rio Bacajá, distantes 20 e 35 km da confluência com o rio Xingu, respectivamente. Diferem dos demais sítios, por não apresentar cachoeiras, mas áreas de corredeiras com alta hidrodinâmica e pouca profundidade. Na região do Pariaxá o rio tem 300 metros de largura e 200 metros no Seca Farinha. 15

Figura 9: Principais cachoeiras e corredeiras, dos sítios amostrados, na região da Volta Grande do rio Xingu, onde os peixes nectônicos foram coletados, com uso de tarrafa. Fotos: Alany Gonçalves. 16

OS MEGAPROJETOS DE DESENVOLVIMENTO NA VOLTA GRANDE DO RIO XINGU

Embora a região do médio rio Xingu seja reconhecida por sua extrema complexidade estrutural de corredeiras e cachoeiras e alta diversidade biológica, a região também é alvo de grandes empreendimentos como a Usina Hidrelétrica de Belo Monte, em fase final de construção e iminência de exploração de ouro em um empreendimento de Mineração da empresa canadense Belo Sun (Figura 10). Com capacidade instalada de 11.233 megawatts de potência na sua produção máxima, a UHE Belo Monte causará mudanças drásticas e variadas ao longo do curso do rio, com um trecho de vazão reduzida de 100 km de extensão, um reservatório no canal principal (Reservatório Xingu) com 386 km2 de área inundada e um Reservatório Intermediário, com 130 km2 de área inundada (Eletrobrás, 2009). Já o garimpo da Belo Sun, localizado 11km a jusante da casa de força complementar da UHE Belo Monte, será implantado na margem direita da Volta Grande. O modelo de garimpo é mineração a céu aberto, com uso do cianeto na extração do ouro e um grande tanque de rejeitos, com capacidade suporte de 96 milhões de metros cúbicos, e distante cerca de 1,5 km do leito do rio Xingu (Belo Sun Mineração Ltda, 2012).

Figura 10: Mapa de localização dos megaprojetos (UHE Belo Monte e Garimpo Belo Sun) na região da Volta Grande do rio Xingu, no estado do Pará. 17

COLETA DE DADOS

CAPÍTULO 1

O capítulo 1 é a compilação de todos os dados coletados nos demais capítulos (peixes coletados com tarrafa, mergulho livre e mergulho com compressor) (Figura 11), além de um série de coletas complementares realizadas nas corredeiras do rio Xingu, rio Iriri, rio Bacajá, rio Bacajaí e alguns afluentes menores. Utilizou-se também dados bibliográficos para espécies não coletadas durante os eventos de coletas, mas que há certeza de ocorrência nos ambientes de corredeiras.

Figura 11: Método utilizado para a captura de peixes bentônicos, em afloramentos rochosos submersos, em ambientes fundos, na bacia do rio Xingu. a – Pescador com equipamentos, pronto para o mergulho; b – Pescadores momentos antes de entrar na água; c – Aparelho compressor de ar, que permite aos pescadores receber oxigênio em ambientes mais profundos; d – Pescador realizando o mergulho, à procura por peixes, em ambientes rochosos. Fotos: a-c: Alany Gonçalves; d – Alfredo Andrade.

CAPÍTULO 2

As coletas foram realizadas em oito sítios, ao longo da Volta Grande do rio Xingu, entre 2013 e 2015. Os eventos de coletas ocorreram sempre nos meses de janeiro, julho e outubro, obedecendo à sazonalidade do rio, conforme dados da série histórica de vazão do rio, obtidas 18 na estação de Altamira. Assim, janeiro corresponde ao período de enchente, julho ao período de vazante e outubro ao período de seca. O período de cheia não foi amostrado por falta de condições propícias para o apetrecho utilizado. Para a captura dos peixes, foram utilizadas tarrafas (Figura 12) com malha de 1,6 cm entre nós opostos e altura de 2,7 m. A tarrafa foi lançada aleatoriamente em afloramentos rochosos sem grandes obstáculos, perfazendo cinco conjuntos de 10 lances, em cada sítio.

Figura 12: Coleta de peixes com tarrafa em ambientes de corredeiras, na Volta Grande do rio Xingu: a – Pescador se preparando para lançar a tarrafa; b – Tarrafa sendo lançada; c – Tarrafa sendo recolhida; d – Peixes coletados sendo acondicionados em sacos plásticos. Fotos: Alany Gonçalves.

CAPÍTULO 3

As coletas foram realizadas em outubro de 2015 (período de seca), em 10 sítios ao longo da Volta Grande do rio Xingu, em afloramentos rochosos submersos, com profundidade máxima de 1,30 metros, sendo capturados peixes e macroinvertebrados de hábitos bentônicos, epilíton e dados referentes ao micro-hábitat (neste trabalho, definiu-se micro-hábitat como pequenas seções de uma corredeira).

Peixes bentônicos

Para a captura dos espécimes foi escolhido um método ativo de coleta, por ser o mais eficiente para a coleta de peixes com hábito bentônico e que habitam ambientes de corredeiras. 19

O método utilizado foi à captura manual dos indivíduos, através do mergulho livre por pescadores ornamentais profissionais, com auxílio de máscara de mergulho, tarrafa adaptada e pequenas espadas de madeira (Figura 13). Os peixes foram armazenados em bandejas plásticas. Em cada um dos 10 sítios definidos, com base nas características das corredeiras, foram delimitadas seis parcelas de 5mx5m (Figura 14) e com auxílio de corda (3 mm), delimitou-se a área a ser vistoriada.

Figura 13: Método e apetrechos utilizados para a captura de peixes bentônicos, em afloramentos rochosos na Volta Grande do rio Xingu. a – Mergulho livre em ambiente raso; b – Pescador armazenando o peixe capturado em pote plástico; c – Tarrafa de polifilamento, adaptada para a pesca de peixes bentônicos; d – Espadas de madeira “vaquetas”; e – Peixes coletados armazenados em bandejas plásticas e devidamente etiquetadas. Fotos: Douglas Bastos.

Figura 14: Delimitação da metodologia de coleta de peixes bentônicos em afloramentos rochosos da Volta Grande do rio Xingu. a – Imagem de satélite da corredeira do Landir, exemplificando a escolha das seis parcelas. b – Delimitação das áreas de amostragens (5m x 5m), para realização de coleta manual com mergulho livre. Fonte: a - Google Earth; b- Alany Gonçalves.

Para o presente estudo, definiu-se usar apenas os peixes da família Loricariidae para caracterizar os micro-hábitats das corredeiras da Volta Grande do rio Xingu. Essa restrição por uma única família foi tomada considerando que, das 11 famílias de peixes capturados, a família 20

Loricariidae representou 93% da abundância total e 53% da riqueza total. Além do método utilizado ser direcionado a captura desta família.

Macroinvertebrados bentônicos

Paralelamente a coleta dos peixes bentônicos, com auxílio de rede do tipo surber, uma amostra de macroinvertebrados bentônicos foi coletada, para cada parcela de peixes amostrada. A rede tipo surber apresenta o fundo revestido por um funil de tela de nylon de 250 µm, com 60 cm de comprimento e abertura de boca quadrada de tamanho igual à área delimitada, 0,5 m x 0,5 m. A rede foi posicionada paralela à parcela de coleta de peixes, com a boca voltada para a correnteza da água. Depois de fixada a rede, todo o substrato delimitado pelo surber foi removido e armazenado em bandeja plástica (Figura 15). Com auxílio de pinça e escova de cerdas macias, os macroinvertebrados aderidos ao substrato foram removidos e acondicionados em potes de polietileno de 100 ml, com solução alcóolica a 70 %, e devidamente etiquetados.

Figura 15: Coleta de macroinvertebrados aquáticos, com rede do tipo surber, em ambiente de corredeira na região da volta Grande do rio Xingu, em outubro de 2015. a – Fixação da rede surber; b – Retirada e armazenamento do substrato em bandeja plástica; c – Substrato rochoso com vários macroinvertebrados; d – Separação dos macroinvertebrados. Fotos: a, b, d – Douglas Bastos. c – Alany Gonçalves. 21

Em laboratório, as amostras foram lavadas com água corrente, em peneiras de 250 µm, e os organismos foram separados do sedimento com o auxílio de microscópio estereoscópico (Leica, ZOOM 2000), armazenados em frascos de polietileno de 50 ml com álcool 70% e devidamente etiquetados. A identificação taxonômica foi realizada ao nível taxonômico de ordem ou família, seguindo literatura específica (Mugnai et al., 2010; Hamada et al., 2014), e consultado especialista, quando necessário. O material foi depositado na coleção de Invertebrados Aquáticos do Campus Universitário de Altamira, Universidade Federal do Pará.

Clorofila-a

Foram coletadas amostras do epilíton para fins de determinação da produção primaria das algas perifíticas associadas aos substratos rochosos de corredeira. Em cada parcela de coleta de peixes, foram selecionadas, aleatoriamente, três rochas. Em cada rocha, com auxílio de um amostrador quadrado de PVC (5 cm x 5cm) e uma escova de cerdas macias (Allan e Castillo, 2007) toda a camada do epilíton foi raspada e diluída em 50 ml de água destilada. As amostras foram acondicionadas em caixas térmicas com gelo até o momento de filtragem.

Ainda em campo, as amostras foram filtradas em microfiltros Whatman® GF/C, de fibra de vidro, 70 µm de porosidade, com auxílio de um kitasato acoplado em uma bomba a vácuo de baixa pressão. Os microfiltros foram envolvidos em folhas de alumínio, etiquetados, embalados em sacos herméticos (Figura 16) e congelados, em local escuro, até as análises. Em laboratório as concentrações de clorofila-a foram determinadas por espectrofotometria, seguindo maceração dos filtros e extração em 10 ml de acetona 90% a frio (Parsons e Strickland, 1963).

Fatores abióticos

Ao término de cada inspeção, para caracterizar os sítios e correlacionar com a distribuição e abundância dos peixes, foram mensuradas as seguintes variáveis:

Rugosidade: para conhecer a complexidade do substrato, seguindo métodos propostos para avaliar substratos em recifes de corais (Risk, 1972; Aronson e Precht, 1995; Knudby e Ledrew, 2007), a rugosidade foi estimada com o auxílio de uma corrente de metal (3/32 polegadas), de dois metros de comprimento, disposta longitudinalmente sobre o substrato da parcela, acompanhando as feições do fundo (Figura 17). A distância entre as extremidades da corrente foi mensurada, obtendo-se a rugosidade pela razão entre a medida do comprimento do trecho 22 coberto pela corrente e o comprimento total da corrente esticada (Luckhurst e Luckhurst, 1978). O procedimento foi repetido por três vezes.

Figura 16: Coleta de epilíton, em rochas submersas ao longo da Volta Grande do rio Xingu: a – Rocha coletada aleatoriamente dentro da parcela de 5m x 5m; b – Camada do epilíton sendo removida da rocha, com auxílio de escova de cerdas macias, por um amostrador de PVC; c – Epilíton sendo filtrado em filtro de fibra de vidro; d – Amostra sendo armazenada em folhas de alumínio; e – Amostras envoltas em folhas de alumínio e armazenadas em sacos herméticos etiquetados. Fotos: a, c, d: Nayara Barreiros; b – Tommaso Giarrizzo; e – Alany Gonçalves.

Profundidade (m): com o auxílio de um peso acoplado a uma corda graduada (cm), de 3 metros de comprimento, por três repetições, foi aferida a profundidade média de cada parcela.

Velocidade superficial da correnteza (m.s-1): a velocidade média superficial da correnteza foi calcula através de três repetições do tempo gasto, por uma boia de isopor, para percorrer 10 23 metros de comprimento. A boia foi solta no sentido da corrente da água, sendo marcado o tempo gasto (segundos) para percorrer os 10 metros.

Tipo de substrato: para melhor caracterizar o substrato, foi realizada uma estimativa visual do percentual de cada tipo de substrato por parcela de 25m2, dividido em sete categorias (Figura 18), a saber: Laje: superfícies rochosas lisas, com fissuras que formam abrigos; Conglomerados: rochas de origem sedimentar formada por fragmentos arredondados de rochas preexistentes, unidos por um cimento de material calcário, óxido de ferro, sílica ou argila endurecida; Blocos grandes: rochas e contornos arredondados com diâmetro (ou maior dimensão) acima de 100 cm; Blocos médios: rochas com diâmetro entre 51 cm e 100 cm; Blocos pequenos: fragmentos de rochas com diâmetro entre 5 cm e 50 cm; Seixos: Fragmento de rocha ou mineral, com diâmetro entre 0,5 cm e 5,0 cm; Areia: Sedimento originado de rochas e/ou minerais, com diâmetro inferior a 0,5 cm.

MATERIAL TESTEMUNHO

Após cada uma das coletas, parte dos espécimes coletados foram preservados para compor a lista de material testemunho. Os peixes foram anestesiados e sacrificados em solução de óleo de cravo (Lucena et al., 2013; Fernandes et al., 2017), fixados em solução de formol 10 %. Em laboratório, os peixes foram lavados, separados e identificados até o menor nível taxonômico possível, quantificados e armazenados em frascos ou bombonas contendo álcool 70%.

A identificação taxonômica foi confirmada com base em literatura específica, e, sempre que necessário, foram consultados especialistas de cada grupo. Posteriormente, os lotes foram depositados em coleções ictiológicas (Coleções de Peixes do Laboratório de Ictiologia de Altamira – Universidade Federal do Pará, Coleção de Peixes do Grupo de Ecologia Aquática- Universidade Federal do Pará, Coleção de Peixes do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia-INPA, e Coleção de Peixes do Museu Nacional de História Natural da Philadelphia- ANSP/Drexel University).

Figura 18: Diferentes tipos de substrato encontrados nas parcelas de coleta de Loricariidae: a – Laje; b – Conglomerado; c – Blocos G; d – Blocos M; e – Blocos P; f – Gorgulho; g – Areia. Fotos: a-d: Alany Gonçalves; e-g: Heriberto Gimenes.

Capítulo 1

Gonçalves, A.P.; Sousa, L.; Giarrizzo, T.; Zuanon, J.; Rapp Py-Daniel, L. Ictiofauna de corredeiras do rio Xingu: checklist, distribuição geográfica e status de conservação. (Artigo no formato da Acta Amazônica).

Ictiofauna de corredeiras do rio Xingu: checklist, distribuição geográfica e status de conservação GONÇALVES1, Alany P.; SOUSA2,3, Leandro M.; GIARRIZZO3,4, Tommaso; ZUANON1,5, Jansen A. S.; RAPP PY-DANIEL1,5, Lúcia H. 1Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Programa de Pós-graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior; 2Universidade Federal do Pará, Campus de Altamira. Laboratório de Ictiologia de Altamira; 3Universidade Federal do Pará, Campus de Altamira. Programa de Pós-graduação em Conservação e Biodiversidade; 4 Universidade Federal do Pará, Campus Belém. Laboratório Manejo dos Recursos Pesqueiros; 5Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Coordenação de Biodiversidade.

RESUMO

Os ambientes reofílicos constituem hábitats estruturalmente complexos que abrigam uma alta diversidade de peixes especializados para a vida em águas rápidas e turbulentas. No rio Xingu, a região da Volta Grande se destaca por ser um dos mais extensos trechos contínuos de corredeiras e cachoeiras do mundo, onde ocorrem uma série de espécies de peixes endêmicas e ameaçadas pelos impactos da construção e operação da Usina Hidrelétrica de Belo Monte, além da iminência de exploração mineral. No entanto, essa ictiofauna ainda é muito pouco conhecida quanto a sua diversidade e distribuição geográfica. Assim, este estudo buscou conhecer a ictiofauna associada aos ambientes de corredeiras, em um trecho de 900 km do canal principal do rio Xingu e mais 400 km dos principais afluentes do médio rio Xingu, identificando sua distribuição geográfica, endemismos, ameaças e risco de extinção, bem como a importância das áreas protegidas para a conservação dessas espécies. Foram identificadas 160 espécies de peixes habitando os ambientes de corredeiras do rio Xingu, distribuídos em 97 gêneros e 25 famílias. Os Characiformes se destacam pelo número de famílias e os Siluriformes pelo número de espécies. Um terço das espécies são endêmicas da bacia ou de algum trecho do rio. Onze espécies estão na lista vermelha de espécies ameaçadas de extinção e as unidades de conservação da bacia do rio Xingu são fundamentais para a proteção de algumas espécies, mas não protegem outras como Hypancistrus sp. “zebra marrom” e Hypancistrus zebra, que estão em áreas com grande impacto da UHE Belo Monte. Entre os Loricariidae, percebe-se uma compartimentação de fauna, com nove espécies exclusivas do baixo rio Xingu, três do alto rio Xingu e, as regiões médio inferior, médio superior, rio Bacajaí e rio Bacajá com uma espécie exclusiva, cada. Estudos futuros nas corredeiras do rio Xingu, além dos limites estudados são fundamentais para elucidar a distribuição geográfica das espécies de peixes, principalmente das espécies endêmicas e entender o funcionamento dos ambientes de corredeiras, em toda a bacia do rio Xingu.

Palavras-chave: peixes reofílicos, endemismo, áreas protegidas, ameaças, megaprojetos. 27

INTRODUÇÃO

A região Neotropical abriga a maior diversidade de espécies de peixes de água doce do mundo (Reis et al., 2003; Reis et al., 2016), com a Bacia Amazônica contribuindo com mais da metade de toda essa diversidade, com 2.716 espécies válidas (Dagosta e de Pinna, 2019) e um elevado número de novas espécies sendo descritas a cada ano (Fricke et al., 2019). O rio Xingu, terceiro maior tributário do rio Amazonas e o segundo maior rio de águas claras da América do Sul (Goulding et al., 2003; Sawakuchi et al., 2015), contribui com aproximadamente um quinto da diversidade de peixes conhecida atualmente para a Bacia Amazônica, com 502 espécies válidas (Dagosta e de Pinna, 2019). Dezenas de novas espécies têm sido descritas do rio Xingu nos últimos anos, originárias principalmente dos ambientes de corredeiras e cachoeiras. De fato, o rio Xingu se destaca pela grande trecho contínuo de corredeiras na região inferior do seu curso, que proporciona uma alta diversidade de hábitats e micro-hábitats para a ictiofauna e que provavelmente proporcionou o surgimento e a manutenção da alta proporção de espécies endêmicas de peixes (Zuanon, 1999; Camargo et al., 2004; Sabaj Pérez, 2015; Sawakuchi et al., 2015, Andrade et al., 2016, Fitzgerald et al., 2018).

A bacia do rio Xingu se destaca não somente pela diversidade de espécies de peixes e pela paisagem única que os ambientes de corredeiras proporcionam, mas também pela dualidade de uso e manejo dos seus recursos naturais. Com mais de 50% de sua bacia hidrográfica protegida por terras indígenas e unidades de conservação federais e estaduais (ICMBio, 2019; Ideflor-Bio, 2019, Funai, 2019), regiões como as nascentes e a Volta Grande do rio Xingu estão fora desse mosaico de áreas protegidas. Embora essas duas regiões estejam classificadas como áreas prioritárias para a conservação, por apresentarem um elevado grau de importância biológica (MMA, 2019), e com presença de terras indígenas em suas margens, megaprojetos de desenvolvimento vêm sendo construídos ou planejados, principalmente para a Volta Grande do rio Xingu.

Além da Usina Hidrelétrica de Belo Monte, em fase final de construção na Volta Grande do rio Xingu, que já ocasionou uma série de mudanças no curso e no fluxo natural do rio Xingu (Sabaj Pérez, 2015), existe a iminência de instalação, na mesma região, do megaprojeto de mineração de ouro pela empresa canadense Belo Sun, podendo acarretar em mais ameaças à diversidade local e às populações indígenas e ribeirinhas residentes na região (Tófoli et al., 2017). 28

Diante da alta diversidade e elevada taxa de endemismo da ictiofauna nas corredeiras e das iminentes ameaças à integridade ambiental e biótica na região da Volta Grande do rio Xingu, é essencial conhecer a distribuição dessas espécies além dos limites dessa região, como forma de buscar medidas de conservação e de mitigação de impactos nos ambientes de cachoeiras. O presente trabalho apresenta uma lista das espécies de peixes que habitam as corredeiras da bacia do rio Xingu, com destaque para a família Loricariidae, a partir de dados coletados pelos autores em diversas expedições a campo realizadas desde 1990. São apresentados mapas de distribuição das espécies na bacia, o status de conservação das espécies, e são discutidos os impactos decorrentes da construção da UHE Belo Monte e o papel das áreas protegidas na proteção dessa ictiofauna.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

O rio Xingu nasce na Serra do Roncador, pela junção dos rios Culuene e Sete de Setembro, no estado do Mato Grosso, e deságua no rio Amazonas, nas proximidades da cidade de Porto de Moz, no estado do Pará (Brasil Netto, 1964, Eletrobras, 2009). Situada entre os paralelos 1° e 15° Sul e entre os meridianos 50° e 56° Oeste (Figura 1), a bacia hidrográfica do Xingu tem cerca 2.500 km de extensão e 531.250 km2 e contribui com 4% da descarga total anual da Bacia Amazônica (Goulding et al., 2003; Villas-Bôas, 2012).

A precipitação média anual é de 1.800 mm, com mínima de 1.500 mm na região das nascentes e máxima de 2.600 mm nas proximidades da foz (Eletrobras, 2009). A vazão do rio Xingu sofre variações importantes entre o período de cheia (janeiro a junho) e seca (julho a dezembro), com regime fortemente marcado pela sazonalidade, característica comum na região amazônica (Junk et al., 1989).

O rio Xingu é um rio de águas claras, com baixas concentrações de sólidos em suspensão, elementos minerais e nutrientes, pH ligeiramente ácido a neutro (5,5 -7,0) e condutividade elétrica baixa (30 µS.cm-1) (Goulding et al., 2003; Guilardi Jr e Camargo, 2009), clima quente e predominantemente úmido, com temperatura média de 25,2º C no alto Xingu e 26,4 º C no baixo Xingu , e a umidade relativa média mensal de 73% no alto Xingu e 86% no baixo Xingu (Eletrobras, 2009). A bacia do rio Xingu abriga um dos maiores mosaicos contínuos de áreas protegidas do planeta (Villas-Bôas, 2012) além das áreas protegidas do baixo Xingu, desconectadas desse 29 mosaico. Ao todo, a bacia do rio Xingu possui 32 terras indígenas (TIs) formalmente reconhecidas (Funai, 2019), oito unidades de conservação federais (ICMBio, 2019) e sete unidades de conservação estaduais (Ideflor-Bio, 2019). Essas 47 áreas protegidas, juntas, correspondem a 58% de área da bacia hidrográfica legalmente protegida. Desse total, 67% da área correspondem a terras indígenas, 25% a unidades de conservação federais e 8% são unidades de conservação estaduais (ISA, 2019).

Nas proximidades da cidade de Altamira, o rio Xingu sofre uma acentuada deflexão, originando a chamada “Volta Grande do rio Xingu”, que é majoritariamente constituída por trechos contínuos de corredeiras e cachoeiras e um desnível de 85 m em um trecho de 160 km (Rodrigues, 1993). Nessa região foi construída a UHE Belo Monte, que ocasionou mudanças drásticas e permanentes de parte do leito do rio . Um barramento principal foi construido no canal do rio Xingu (40 km a jusante da sede do município de Altamira), onde o fluxo do rio foi desviado para um canal de derivação que abastece o reservatório intermédiario (130 km2 de área), localizado na margem esquerda da Volta Grande. O trecho a montante do barramento abriga o reservatório Xingu, uma área de 386 km2 de área inundada e 80 km de extensão; já o trecho a jusante do barramento principal vem sofrendo uma redução temporalmente variável da vazão, que poderá desviar até 80% da vazão natural do rio no período de vazante-seca (Eletrobras, 2009).

Coleta de dados

A maioria das coletas foi realizada entre 2013 e 2016, com complemento de exemplares coletados desde 1990 e depositados na Coleção de Peixes do INPA (Manaus). Coletas específicas de Hypancistrus zebra (Loricariidae) realizadas em 2009 foram incluídas por se tratar de uma espécie emblemática da Volta Grande do rio Xingu. Utilizou-se referências bibliográficas para espécies formalmente descritas como exclusivas de corredeiras do rio Xingu e que não foram registradas nos eventos de coletas acima. Os peixes foram coletados com uso de tarrafas de diferentes tamanhos de malha e altura, bem como por meio de coleta manual durante sessões de mergulho livre ou com compressor, além de uma série de coletas complementares realizadas com diversos aparelhos de pesca (redes de mão, de arrasto e de espera) nas corredeiras da bacia do rio Xingu. A lista de espécies aqui apresentada é baseada em dados de coletas realizadas ao longo de um trecho de 900 km do canal principal do rio Xingu, bem como em 300 km do rio Iriri, 40 km do rio Bacajá, 60 km do rio Bacajaí, e nas proximidades da foz de alguns afluentes menores do rio Xingu (igarapé do Pontal, rio Itatá) e rio Iriri (rio Novo).

Para as análises de distribuição geográfica e comparações entre as regiões utilizaram-se apenas os registros das espécies de Loricariidae, por ser a família mais abundante e diversa nos ambientes de corredeiras do rio Xingu, e pelo fato da metodologia predominantemente empregada (mergulho) ao longo do trecho estudado ser particularmente eficiente e seletiva para essa família. Na matriz de distribuição das espécies utilizaram-se as coordenadas geográficas 31 de cada evento de coleta ao longo do trecho estudado, totalizando 648 pontos de amostragem. Em função da grande proximidade entre diversas localidades de amostragem, os dados foram agrupados em 125 pontos que reúnem eventos de coleta distantes até 10 km entre si e considerando as descontinuidades da geomorfologia.

Com base nas características geomorfológicas da bacia, a área de estudo foi subdividida em sete regiões, seguindo a classificação utilizada por Camargo et al. (2004), com algumas modificações. Esta classificação considera as caracteríticas geomorfológicas, hidrológicas e de vegetação da região, a saber: Baixo rio Xingu (BX), que corresponde aos 200 km do rio Xingu, a montante da foz com o Amazonas até as cachooeiras de Belo Monte (ria do Xingu); trecho Médio Inferior (MI), que corresponde aos 210 km do rio Xingu desde as cachoeiras de Belo Monte até a confluência com o rio Iriri, correspondendo à região conhecida como Volta Grande; trecho Médio Superior (MS) que corresponde a 490 km do rio Xingu, da confluência com o rio Iriri, até o início da terra indígena Kayapó; Alto rio Xingu (AX), que corresponde as nascentes do rio Xingu, compreendendo as microbacias dos rios suiá-miçu e manissauá-miçu e microbacias a montante; Microbacia do rio Iriri (RI), que corresponde a 300 km desse rio, da confluência com rio Xingu até próximo à confluência do rio Iriri com o Rio Curuá; Microbacia do rio Bacajaí (BI), que corresponde a 60 km desse rio, a montante da foz com o rio Xingu; Microbacia do rio Bacajá (RB), que corresponde aos 40 km a montante da foz com o rio Xingu.

Análise de dados

Para verificar a similiaridade da fauna de Loricariidae entre as seis regiões estabelecidas neste estudo, realizou-se uma Análise de Agrupamento Hierárquico com base numa matriz de similaridade de Jaccard e UPGMA como algoritmo de agrupamento hierárquico. Não foi considerado nas análises a região do Alto Xingu, por constar apenas informações pontuais da literatura.

RESULTADOS

Foram registradas 160 espécies, 97 gêneros, 25 famílias e sete ordens ocorrendo nos ambientes de corredeiras do rio Xingu (Tabela S1). Characiformes registrou o maior número de famílias (13; 52%) e Siluriformes o maior número de espécies (68;42%) (Figura 2). Entre as famílias, destaca-se Loricariidae com 55 espécies registradas para as corredeiras da bacia do rio Xingu. 32

Figura 2: Número de famílias, gêneros e espécies, por Ordem taxonômica, registrados nos ambientes de corredeiras da bacia do rio Xingu.

Aproximadamente 33% das espécies registradas nas corredeiras do rio Xingu são endêmicas à bacia ou a determinados trechos do rio. Das 52 espécies endêmicas, há 23 espécies de Loricariidae, 12 de Cichlidae, cinco de Characidae, quatro de Anostomidae, três de Apteronotidae, duas de Serrasalmidae, e Doradidae, Iguanodectidae e Potamotrygonidae com uma espécie cada (Figura 3). Quando consideradas as listas de espécies ameaçadas de extinção do Brasil e do Estado do Pará, 11 espécies apresentam algum grau de ameaça. Na lista nacional (MMA, 2014) oito espécies são consideradas vulneráveis (VU: Ossubtus xinguense, Megadontognathus kaitukaensis, Sternarchogiton zuanoni, Sternarchorhynchus kokraimoro, Sternarchorhynchus villasboasi, Parancistrus nudiventris, Scobinancistrus aureatus e Scobinancistrus pariolispos), duas Em perigo (EN: Teleocichla centisquama e Rhynchodoras xingui) e uma Criticamente ameaçada (nível máximo de ameaça), (CR: Hypancistrus zebra). Na lista do estado Pará (SEMAS, 2007) constam apenas duas espécies consideradas vulneráveis (VU): O. xinguense e H. zebra.

Das 55 espécies de Loricariidae coletadas, cinco ocorreram em seis regiões, 10 espécies ocorreram apenas nas corredeiras do canal principal do rio Xingu e rio Iriri, e nove ocorreram apenas no baixo rio Xingu (Figura S1). As regiões Médio Superior e Médio Inferior do rio Xingu e a do rio Bacajá apresentaram uma espécie exclusiva cada. Três espécies de Harttia foram registradas somente para o alto Xingu. 33

Figura 3: Riqueza de espécies total e endêmicas, por Família, registradas nos ambientes de corredeiras da bacia do rio Xingu.

Entre os loricariídeos, duas espécies ocorreram somente dentro da área de influência direta da UHE Belo Monte, 11 ocorreram apenas nas áreas de influência direta e indireta da UHE, e apenas quatro espécies foram registradas apenas fora das áreas de influência da UHE Belo Monte. Quando consideradas as áreas protegidas da bacia do rio Xingu, três espécies não foram registradas em nenhuma área protegida, enquanto as demais ocorreram em regiões pelo menos parcialmente protegidas por UCs ou TIs: doze espécies em áreas com presença de TIs, oito em áreas com UCs e 32 em áreas com ambos os tipos de áreas protegidas.

Com base na composição e distribuição das espécies de Loricariidae, verificou-se a formação de quatro agrupamentos, a partir de um limite de 60% de similaridade: agrupamento 34

1, formado pelas regiões do médio inferior, médio superior rio Xingu e microbacia do rio Iriri; o agrupamento 2, formado pelo baixo rio Xingu; agrupamento 3 formado pelo rio Bacajá; e agrupamento 4, formado pelo rio Bacajaí (Figura 4).

Figura 4: Cluster hierárquico, com base numa matriz de similaridade de Jaccard, e agrupamento do tipo UPGMA. ♦ Microbacia do Rio Iriri; ▼Médio inferior rio Xingu; ■ Médio superior rio Xingu; ▲Baixo rio Xingu; + Microbacia do Rio Bacajá; ● Microbacia do Rio Bacajaí.

DISCUSSÃO

Os ambientes de corredeiras do rio Xingu abrigam uma alta diversidade de espécies de peixes, compondo cerca de 32% da ictiofauna conhecida para a bacia (Dagosta e de Pinna, 2019). Nesses ambientes predominam espécies altamente especializadas para a vida em trechos de alta velocidade da correnteza, elevada turbulência e altos teores de oxigênio dissolvido (Zuanon, 1999; Camargo et al., 2004; Sabaj Pérez, 2015; Fitzgerald et al., 2018).

Há uma compartimentação da fauna de Loricariidae entre as regiões da bacia do rio Xingu. A microbacia do rio Bacajá e microbacia do rio Bacajaí apresentam diferenças, quanto a composição, assim como diferem do rio Xingu e microbacia do rio Iriri. O baixo rio Xingu também difere das demais regiões. Esse resultado é similar ao apresentado por Fitzgerald et al. (2018), para a região do médio inferior e baixo rio Xingu, e expande o conhecimento sobre a similaridade na distribuição dos Loricariidae para a microbacia do rio Iriri e do trecho médio superior do rio Xingu, até então desconhecida. A separação da fauna íctica da Volta Grande do 35 rio Xingu com o rio Bacajá e entre o baixo e médio inferior rio Xingu é semelhante ao padrão encontrado por Barbosa et al. (2015), para as áreas de remanso.

Entre as famílias que predominam nos ambientes de corredeiras, destaca-se Loricariidae, com 55 espécies (cerca de 11% da riqueza total). O predomínio de loricariídeos no rio Xingu também ocorre em ambientes de remanso, com 31 espécies (Barbosa et al., 2015). Outras duas famílias que predominam nos ambientes de corredeiras são Anostomidae e Cichlidae, com 17 e 16 espécies, respectivamente. Este padrão encontrado nas corredeiras do rio Xingu difere do padrão geral encontrado para a bacia Amazônica, onde há o predomínio de espécies da família Characidae (Dagosta e de Pinna, 2019).

Os ambientes reofílicos do rio Xingu destacam-se também pelo alto índice de endemismo. Foram registradas 52 espécies endêmicas, que corresponde a 32% das espécies encontradas para os ambientes de corredeiras e a 10% das espécies registradas para a bacia do rio Xingu. A família Loricariidae é a que apresenta o maior número de espécies endêmicas, seguida de Cichlidae, com 12 espécies e Characidae, com cinco espécies. Quando comparada com outras bacias Amazônicas, o grau de endemismo na bacia do rio Xingu é expressivo (Dagosta e de Pinna, 2019).

As corredeiras e cachoeiras podem atuar como barreiras de dispersão das espécies e consequentemente servir como promotoras de altas taxas de endemismos, como as registradas no alto rio Tapajós (Britski e Lima, 2008), no entanto ainda é pouco conhecido os fatores relacionados as altas taxas de endemismo nas corredeiras. Estudos genéticos recentes evidenciam que, para as espécies que habitam as corredeiras, os ambientes de remansos também podem ser os promotores de isolamentos genéticos (Market et al., 2010; Hrbek et al., 2018) e contribuir para o aumento das taxas de endemismo. A longa história de isolamento da bacia do rio Xingu das demais sub-bacias do rio Amazonas e o mais longo trecho contínuo de corredeiras na Bacia Amazônica e um dos maiores do mundo (Sabaj Pérez, 2015; Sawakuchi et al., 2015; Winemiller et al. 2016) também contribuem para uma alta taxa de endemismo.

Algumas espécies de peixes reofílicos, além de serem endêmicas da bacia do rio Xingu, apresentam distribuição estrita a pequenos trechos da região da Volta Grande, como Teleocichla centisquama, Sternarchogiton zuanoni, Sternachorhynchus kokraimoro, S. villasboasi, Hypancistrus zebra e Hypancistrus sp. “marrom”. Essa distribuição restrita a um pequeno trecho do rio pode ser resultado de espécies com hábitos sedentários como os Loricariídeos e os Ciclídeos do gênero Teleocichla (Zuanon, 1999; Fitzgerald et al., 2018). 36

O futuro das espécies de peixes de hábitos reofílicos que só ocorrem nos trechos médio inferior e baixo do rio Xingu é preocupante, em função dos impactos ambientais decorrentes da construção da UHE Belo Monte e da iminência da instalação do projeto de mineração Belo Sun na Volta Grande. A hidrelétrica de Belo Monte já acarretou mudanças drásticas na estrutura e dinâmica hidrológica da Volta Grande do rio Xingu, e as operações de mineração naquela área poderão gerar impactos extremamente danosos à biodiversidade da região (Sabaj Pérez, 2015; Tófoli et al., 2017).

Além dos impactos ambientais causados pela construção de megaprojetos de infraestrutura, algumas espécies de Loricariidae, como H. zebra, também sofrem ameaças com a exploração desordenada pela pesca ornamental. Hypancistrus zebra integra a lista nacional de espécies ameaçadas de extinção desde 2004, quando foi classificada como vulnerável, em função da coleta excessiva para abastecer o comércio internacional de peixes ornamentais. Atualmente a espécie passou de Vulnerável (VU) para Criticamente em Perigo (CR), mas a principal ameaça é a transformação ambiental causada pela construção e operação da UHE Belo Monte (ICMBio, 2018). Vale ressaltar que o comércio ilegal dessa espécie se intensificou depois do alagamento de grande parte do curso principal do rio, e são constantes os registros de apreensões de espécimes contrabandeados nos aeroportos de Altamira-PA e Manaus-AM (obs. pessoais dos autores). Aparentemente esses exemplares têm sido capturados no trecho de vazão reduzida do rio Xingu, que também sofre os fortes efeitos das alterações na dinâmica hidrológica daquele trecho, decorrentes das variações diárias e sazonais na operação das turbinas da UHE Belo Monte.

Hypancistrus zebra é a espécie mais emblemática da Volta Grande do rio Xingu, mas não é a única que ocupa a lista nacional de espécies amaçadas de extinção. Além de H. zebra, outras 10 espécies de peixes reofílicos que ocorrem no rio Xingu integram a lista nacional de espécies ameaçadas de extinção: Ossubtus xinguense, Megadontognathus kaitukaensis, Sternarchogiton zuanoni, Sternarchorhynchus kokraimoro, Sternarchorhynchus villasboasi, Parancistrus nudiventris, Scobinancistrus aureatus, Scobinancistrus pariolispos, classificadas como Vulneráveis (VU); e Teleocichla centisquama e Rhynchodoras xingui, classificadas como Em Perigo (EN) (ICMBio, 2018). Oito espécies são atualmente categorizadas como Quase ameaçadas (NT): Ancistrus ranunculus, Baryancistrus xanthellus, Crenichcla percna, Leporacanthicus heterodon e Parancistrus aurantiacus, Potamotrygon leopoldi, Sartor respectus e Tocantinsia piresi (ICMBio, 2019b). A maioria dessas espécies sofre ameaça por alteração de hábitat e são muito procuradas no comércio aquarista internacional. Embora com 37 grande aceitação no mercado aquariofilista internacional, nenhuma dessas espécies estão protegidas pela Lista Vermelha da União Internacional para a Conservação da Natureza e dos Recursos Naturais (IUCN, 2019).

Espécies como Hypancistrus sp. “zebra marrom”, são ainda mais preocupantes. Além de ocorrer em um trecho de impacto direto da UHE, a espécie ainda não foi formalmente descrita, e não foi formalmente incluída na lista nacional de espécies ameaçadas de extinção. Isso dificulta a tomada de decisões de conservação importantes, como a inclusão desta nos Planos de Ação Nacional para a Conservação das Espécies Ameaçadas de Extinção (ICMBio, 2019a).

A presença de áreas protegidas nos trechos médio inferior e baixo do rio Xingu poderia representar uma forma de proteção às espécies restritas a esse trecho; no entanto, essas áreas estão localizadas a jusante do barramento principal da UHE Belo Monte, tornando-as pouco eficazes na proteção da biodiversidade aquática daquela região do rio Xingu. A ineficiência de áreas protegidas na conservação da biodiversidade aquática é evidente em outras regiões e bacias hidrográficas do Brasil. Boa parte dessa dificuldade em proteger os ambientes aquáticos decorrem do fato da maioria das unidades de conservação terem sido idealizadas com foco na biodiversidade terrestre, tendo os rios como limites geográficos naturais (Azevedo-Santos et al., 2018). Isto ocorre na maioria das unidades de conservação da bacia do rio Xingu, onde os rios, embora sejam fundamentais, atuam como limites geográficos entre as áreas protegidas.

Embora as áreas protegidas da Volta Grande do rio Xingu não representem uma proteção efetiva da biodiversidade aquática local, vale ressaltar a importância das áreas protegidas localizadas nos cursos alto e médio superior do rio Xingu, e ao longo do rio Iriri, onde formam um mosaico de 28 milhões de hectares (Villas-Bôas, 2012). Mais da metade das 55 espécies de Loricariidae registradas no presente estudo ocorrem nessa região, e podem ser consideradas pelo menos parcialmente protegidas. Entretanto, os impactos ambientais ocorridos na região da Volta Grande comprometeram parte importante das populações de diversas dessas espécies, com potencial perda de diversidade genética. Baryancistrus xanthellus é um exemplo de espécie que apresenta populações com características genéticas específicas ao longo da bacia e que sofreu forte impacto negativo na área do reservatório formado pela barragem Pimental na Volta Grande (Magalhães, 2017).

O presente estudo evidencia a elevada diversidade e alta taxa de endemismo entre os peixes de corredeiras do trecho médio inferior e baixo da bacia do rio Xingu, onde predominam espécies de Loricariidae e diversas espécies ainda não descritas cientificamente. Entretanto, 38 pouco se conhece sobre a diversidade de peixes nos ambientes de corredeiras de boa parte dos trechos médio e alto do rio Xingu. Levantamentos futuros nas áreas protegidas pelas terras indígenas desses trechos são essenciais para elucidar a real distribuição e o grau de proteção dos peixes de corredeiras da bacia do rio Xingu.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos a toda equipe que ajudou nas coletas, em especial aos pescadores e pilotos. Aos integrantes do Projeto IctioXingu que colaboraram com a triagem e preparação do material testemunho. À US National Science Foundation (DEB 1257813). Ao ICMBio Altamira, Norte Energia e Leme Engenharia, pelo apoio financeiro e logístico, na realização das coletas. A.P.G agradece a CAPES pela bolsa de doutorado. JZ recebeu bolsa produtividade do CNPq (#313183/2014-7).

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MATERIAL SUPLEMENTAR

Tabela S1:Lista das áreas protegidas da bacia do rio Xingu.

NOME ÁREA (km2) FONTE Terra Indígena Bakairi 614,05 Terra Indígena Batovi 51,59 Terra Indígena Capoto/Jarina 6.349,15 Terra Indígena Chão Preto 127,4 Terra Indígena Marãiwatsédé 1.652,41 Terra Indígena Marechal Rondon 985 Terra Indígena Parabubure 2.244,47 Terra Indígena Parque Indígena do Xingu 26.420,04 Terra Indígena Pequizal do Naruvôtu 279,78 Terra Indígena Pimentel Barbosa 3.289,66 Terra Indígena Terena Gleba Iriri 304,79

Terra Indígena Ubawawe 522,34

Terra Indígena Urubu Branco 1.675,33

Terra indígena no estado do Mato Grosso Terra Indígena Wawi 1.503,28 Terra Indígena Apyterewa 7.734,70 Terra Indígena Arara 2.740,10 Terra Indígena Arara da Volta Grande 255,24

Terra Indígena Araweté/Ipixuna 9.409,01

Terra Indígena Badjônkôre 2.219,81

Pará

Terra Indígena Baú 15.409,30 FUNAI, 2019;ISA,2019a Terra Indígena Cachoeira Seca 7.336,88 Terra Indígena Ituna/Itatá 1.424,02 Terra Indígena Juuruna km 17 20 Terra Indígena Kararaô 3.308,38 Terra Indígena Kayapó 32.840,05 Terra Indígena Koatinemo 3.878,34 Terra Indígena Kuruáya 1.667,84 Terra Indígena Menkragno 49.142,55 Terra indígena no estado do Terra Indígena Panará 4.997,40 Terra Indígena Paquiçamba 157,33 Terra Indígena Trincheira Bacajá 16.509,39 Terra Indígena Xipaya 1.787,24

Estação Ecológica Terra do Meio 33.731,11 Floresta Nacional de Altamira 6.890,12 Parque Nacional da Serra do Pardo 4.453,92 Reserva Biológica Nascentes da Serra do Cachimbo 3.424,78

Reserva Extrativista Rio Iriri 3.989,38 ISA,2019b

Unidade de Reserva Extrativista Rio Xingu 3.038,41 Reserva Extrativista Riozinho do Anfrísio 7.363,40 ICMBIO, 2019; Conservação Federal Reserva Extrativista Verde Para sempre 12.887,17

Estação Ecológica do Rio Ronuro 1.020,00

Parque Estadual do Xingu 950,24

ISA,

Reserva Biológica Culuene 39 2019b

Área de Proteção Ambiental Triunfo do Xingu 16.792,81 -

Estadual Floresta Estadual do Iriri 4.404,93 Unidade de

Conservação Refúgio da Vida Silvestre Tabuleiro do Embaubal 40,34 BIO, 2019 Reserva de Desenvolvimento Sustentável Vitória de Souzel 229,57 IDEFLOR 44

Tabela S2: Checklist das espécies de peixes de corredeiras da bacia do rio Xingu, identificando a região onde foram registradas, ocorrência em áreas protegidas, status atual de conservação no Brasil (Portaria MMA n° 445/2014) e no Estado do Pará (Resolução COEMA nº 54/2007) e endemismo em relação à bacia do rio Xingu. Região da bacia do rio Xingu (BX: Baixo Xingu, MI: Médio Inferior, MS: Médio Superior, RI: rio Iriri, RB: rio Bacajá, BI: rio Bacajaí); Áreas protegidas (TI: Terra Indígena, UC: Unidade de Conservação; Impactos da UHE Belo Monte (RES: Reservatório principal, RVZ: Restituição de vazão, TVR: Trecho de vazão reduzida); Status de conservação (NC: Não consta, DD: Dados insuficientes, NT: Quase ameaçada, VU: Vulnerável, EN: Em perigo, CR: Criticamente em perigo). *Espécies acrescentadas com base na literatura. **Ancistrus spp. corresponde a mais de uma espécie não descrita, foi mantida como spp. em função da incerteza taxonômica.

ACRO REGIÃO ÁREA PROTEGIDA UHE BELO MONTE P. 445/ ENDE TAXON/AUTORIDADE REFERÊNCIA NÍMIA BX MI MS AX RI RB BI NÃO TI UC+TI UC NÃO RES RVZ TVR Res. 54 MISMO CHARACIFORMES Acestrorhynchidae Acestrorhynchus Acmi x x x NC Não Fricke et al., 2019b microlepis (Jardine 1841) Anostomidae Anostomus ternetzi Fernández- x x x NC Não Zuanon, 1999; Yépez 1949* Fricke et al., 2019b Anostomoides x x x DD Sim Fricke et al., 2019b passionis Santos & Zuanon 2006* Gnathodolus bidens Myers x DD Fricke et al., 2019b 1927* Hypomasticus julii (Santos, Hyju x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b Jégu & Lima 1996) Leporellus Levi x x x x NC Não Fricke et al., 2019b vittatus (Valenciennes 1850) Leporinus brunneus Myers x NC Não Zuanon, 1999; 1950* Fricke et al., 2019b Leporinus desmotes Fowler x x NC Não Fricke et al., 2019b 1914* Leporinus friderici (Bloch Lefr x x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1794) Leporinus maculatus Müller & Lema x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b Troschel 1844 Leporinus tigrinus Borodin Leti x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1929 Leporinus Leto x x x x x NC Sim Birindelli et al., torrenticola Birindelli, 2016; Fricke et al., Teixeira & Britski 2016 2019b 45

ACRO REGIÃO ÁREA PROTEGIDA UHE BELO MONTE P. 445/ ENDE TAXON/AUTORIDADE REFERÊNCIA NÍMIA BX MI MS AX RI RB BI NÃO TI UC+TI UC NÃO RES RVZ TVR Res. 54 MISMO Leporinus aff. fasciatus Lefa x x x x x x Leporinus sp. 2 Lepo x x x x Sim Sousa, Obs pessoal. Petulanos x x x x NC Não Fricke et al., 2019b intermedius (Winterbottom 1980)* Pseudanos trimaculatus (Kner Pstr x x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1858) Sartor respectus Myers & x x x x x x NT Sim Fricke et al., 2019b Carvalho 1959* Synaptolaemus x x x NC Não Fricke et al., 2019b latofasciatus (Steindachner 1910)* Bryconidae Brycon falcatus Müller & Brfa x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b Troschel 1844 Brycon aff. pesu "adiposa Brhi x x x x x x hialina" Brycon aff. pesu "adiposa Brpr x x x x preta" Chalceidae Chalceus epakros Zanata & Chep x x x NC Não Fricke et al., 2019b Toledo-Piza 2004 Characidae Creagrutus cacique Flausino x x NC Sim Flausino e Lima, & Lima 2019* 2019; Fricke et al., 2019b Ctenobrycon spilurus Ctsp x x x NC Não Fricke et al., 2019b (Valenciennes 1850) Knodus x NC Não Fricke et al., 2019b heteresthes (Eigenmann 1908)* Moenkhausia heikoi Géry & Mohe x x x x x NC Sim Géry e Zarske, Zarske 2004 2004; Fricke et al., 2019b Moenkhausia loweae Géry Molo x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1992 46

ACRO REGIÃO ÁREA PROTEGIDA UHE BELO MONTE P. 445/ ENDE TAXON/AUTORIDADE REFERÊNCIA NÍMIA BX MI MS AX RI RB BI NÃO TI UC+TI UC NÃO RES RVZ TVR Res. 54 MISMO Moenkhausia Moxi x x x NC Sim Fricke et al., 2019b xinguensis (Steindachner 1882) Moenkhausia gr. lepidura Mole x x x Phallobrycon x x x NC Sim Menezes et al., adenacanthus Menezes, 2009; Fricke et al., Ferreira & Netto-Ferreira 2019b 2009* Phallobrycon x x x NC Sim Netto-Ferreira et al., synarmacanthus Netto- 2016; Fricke et al., Ferreira, Bastos, Sousa & 2019b Menezes 2016* Poptella brevispina Reis 1989 Pobr x x x NC Não Fricke et al., 2019b Poptella compressa (Günther Poco x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1864) Tetragonopterus Tech x x x NC Não Fricke et al., 2019b chalceus Spix & Agassiz 1829 Crenuchidae Characidium Chde x x x x NC Não Fricke et al., 2019b declivirostre Steindachner 1915 Melanocharacidium x x x x NC Não Zuanon, 1999; dispilomma Buckup 1993* Fricke et al., 2019b Ctenoluciidae Boulengerella cuvieri (Spix & Bocu x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b Agassiz 1829) Curimatidae Curimata inornata Vari 1989 Cuin x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b Cyphocharax gouldingi Vari Cygo x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1992 Erythrinidae Hoplias curupira Oyakawa & Hocu x x x NC Não Fricke et al., 2019b Mattox 2009 Hoplias malabaricus (Bloch Homa x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1794) 47

ACRO REGIÃO ÁREA PROTEGIDA UHE BELO MONTE P. 445/ ENDE TAXON/AUTORIDADE REFERÊNCIA NÍMIA BX MI MS AX RI RB BI NÃO TI UC+TI UC NÃO RES RVZ TVR Res. 54 MISMO Hoplias aimara(Valenciennes x x x x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1847)* Hemiodontidae Argonectes robertsi Langeani Arro x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1999 Bivibranchia Bifo x x x NC Não Fricke et al., 2019b fowleri (Steindachner 1908) Bivibranchia Bive x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b velox (Eigenmann & Myers 1927) Hemiodus Heun x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b unimaculatus (Bloch 1794) Hemiodus Hevo x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b vorderwinkleri (Géry 1964) Hemiodus sp. "Xingu" Hexi x x x x Iguanodectidae Bryconops Brca x x x NC Não Fricke et al., 2019b caudomaculatus (Günther 1864) Bryconops Brgi x x x NC Não Fricke et al., 2019b giacopinii (Fernández-Yépez 1950) Bryconops rheoruber Silva- x x x x x x NC Sim Silva-Oliveira et al., Oliveira, Sabaj Pérez, Ota, 2019; Fricke et al., Rapp Py-Daniel 2019* 2019b Prochilodontidae Prochilodus nigricans Spix & Prni x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b Agassiz 1829 Serrasalmidae Acnodon normani Gosline x x x x x x NC Não Zuanon, 1999; 1951* Fricke et al., 2019b Myleus setiger Müller & Myse x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b Troschel 1844 Myloplus arnoldi Ahl 1936 Myar x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b 48

ACRO REGIÃO ÁREA PROTEGIDA UHE BELO MONTE P. 445/ ENDE TAXON/AUTORIDADE REFERÊNCIA NÍMIA BX MI MS AX RI RB BI NÃO TI UC+TI UC NÃO RES RVZ TVR Res. 54 MISMO Myloplus x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b rhomboidalis (Cuvier 1818)* Myloplus rubripinnis (Müller Myru x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b & Troschel 1844) Myloplus Mysc x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b schomburgkii (Jardine 1841) Ossubtus xinguense Jégu 1992 Osxi x x x x x VU/VU Sim Jégu, 1992, Andrade et al., 2016a Serrasalmus Serh x x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b rhombeus (Linnaeus 1766) Tometes Tosp x x x x x NC Não ancylorhynchus Andrade, Jégu & Giarrizzo 2016 Tometes kranponhah Andrade, Tosp x x x x x x x Sim Andrade et al., Jégu & Giarrizzo 2016 2016b; Fricke et al., 2019b Triportheidae Triportheus albus Cope 1872 Tral x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b CICHLIFORMES Cichlidae Aequidens michaeli Kullander Aemi x x x NC Sim Kullander, 1995; 1995 Fricke et al., 2019b Aequidens tetramerus (Heckel Aete x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1840) Cichla melaniae Kullander & Cime x x x x x NC Sim Kullander e Ferreira 2006 Ferreira, 2016; Fricke et al., 2019b Crenicichla dandara Varella x x x x x x NC Sim Varella e Ito, 2018; & Ito 2018* Fricke et al., 2019b Crenicichla percna Kullander x x x Sim Kullander, 1991b; 1991* Fricke et al., 2019b Crenicichla x x x Sim Kullander, 1991b; phaiospilus Kullander 1991* Fricke et al., 2019b Crenicichla gr. lugubris Crlu x x x x x x Crenicichla sp. "laranja"* x NC Sim Zuanon, obs pessoal 49

ACRO REGIÃO ÁREA PROTEGIDA UHE BELO MONTE P. 445/ ENDE TAXON/AUTORIDADE REFERÊNCIA NÍMIA BX MI MS AX RI RB BI NÃO TI UC+TI UC NÃO RES RVZ TVR Res. 54 MISMO Geophagus altifrons Heckel Geal x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1840 Geophagus Gear x x x x x x NC Sim Kullander, 1991a; argyrostictus Kullander 1991 Fricke et al., 2019b Retroculus xinguensis Gosse Rexi x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1971 Teleocichla EN Sim Zuanon e Sazima, centisquama Zuanon & 2002; Fricke et al., Sazima 2002* 2019b Teleocichla Tece x x x NC Sim Kullander, 1988; centrarchus Kullander 1988 Fricke et al., 2019b Teleocichla x x x NC Sim Kullander, 1988; gephyrogramma Kullander Fricke et al., 2019b 1988* Teleocichla monogramma Temo x x x NC Sim Kullander, 1988; Kullander 1988 Fricke et al., 2019b Teleocichla preta Varella, Tepr x x x NC Sim Varella et al., 2016; Zuanon, Kullander & López- Fricke et al., 2019b Fernández 2016 GYMNOTIFORMES Apteronotidae Megadontognathus x x x VU/NC Não Campos-da-Paz, kaitukaensis Campos-da-Paz 1999; Fricke et al., 1999* 2019b Sternarchogiton zuanoni de x x x VU/NC Sim de Santana e Vari, Santana & Vari 2010* 2010a; Fricke et al., 2019b Sternarchorhynchus x x x VU/NC Sim de Santana e Vari, kokraimoro de Santana & Vari 2010b; Fricke et al., 2010* 2019b Sternarchorhynchus x x x VU/NC Sim de Santana e Vari, villasboasi de Santana & Vari 2010b; Fricke et al., 2010* 2019b Sternopygidae Archolaemus janeae Vari, de Arja x x x NC Não Fricke et al., 2019b Santana & Wosiacki 2012 50

ACRO REGIÃO ÁREA PROTEGIDA UHE BELO MONTE P. 445/ ENDE TAXON/AUTORIDADE REFERÊNCIA NÍMIA BX MI MS AX RI RB BI NÃO TI UC+TI UC NÃO RES RVZ TVR Res. 54 MISMO MYLIOBATIFORMES Potamotrygoniidae Paratrygon aiereba (Müller & x x x x x x NC Não Zuanon, 1999; Henle 1841)* Fricke et al., 2019b Potamotrygon leopoldi Castex Pole x x x x NT Sim Dagosta e de Pinna, & Castello 1970 2019; Fricke et al., 2019b Potamotrygon motoro (Müller Pomo x x x NC Não Fricke et al., 2019b & Henle 1841) Potamotrygon Poor x x x NC Não Fricke et al., 2019b orbignyi (Castelnau 1855) PERCIFORMES Sciaenidae Pachyurus junki Soares & Paju x x x NC Não Fricke et al., 2019b Casatti 2000 SILURIFORMES Auchenipteridae Centromochlus schultzi Rössel Cesc x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1962 Tatia musaica Royero 1992 Tamu x x x x NC Não Fricke et al., 2019b Tocantinsia piresi (Miranda x x x x x x x x x x x NT Não Fricke et al., 2019b Ribeiro 1920)* Doradiidae Platydoras Plar x x x x NC Não Fricke et al., 2019b armatulus (Valenciennes 1840) Platydoras birindellii Sousa, Plbi x x x NC Sim Sousa et al., 2018; Chaves, Akama, Zuanon & Fricke et al., 2019 Sabaj 2018 Rhinodoras boehlkei Glodek, Rhbo x x x NC Não Fricke et al., 2019b Whitmire & Orcés V. 1976 Rhynchodoras xingui Rhxi x x x x EN/NC Não Fricke et al., 2019b Klausewitz & Rössel 1961 Heptapteridae Leptorhamdia sp. Lesp x x x x 51

ACRO REGIÃO ÁREA PROTEGIDA UHE BELO MONTE P. 445/ ENDE TAXON/AUTORIDADE REFERÊNCIA NÍMIA BX MI MS AX RI RB BI NÃO TI UC+TI UC NÃO RES RVZ TVR Res. 54 MISMO Pimelodella cristata (Müller Picr x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b & Troschel 1849) Loricariidae Acanthicus hystrix Spix & Achy x x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b Agassiz 1829 Ancistomus feldbergae (de Anfe x x x x x NC Sim Oliveira et al., 2012; Oliveira, Rapp Py-Daniel, Fricke et al., 2019 Zuanon & Rocha 2012) Ancistrus ranunculus Muller, Anra x x x x x x x x NT Não Fricke et al., 2019b Rapp Py-Daniel & Zuanon 1994 Ancistrus sp. "mariscadinho" Anma x x x x x Ancistrus spp.** Ansp x x x x x x x x x x Aphanotorulus aff. Apem x x x x x x x x x x emarginatus Baryancistrus Bach x x x x x x x NC Sim Rapp py-Daniel et chrysolomus Rapp Py-Daniel, al., 2011; Fricke et Zuanon & Ribeiro de Oliveira al., 2019 2011 Baryancistrus xanthellus Rapp Baxa x x x x x x x x x NT Sim Rapp py-Daniel et Py-Daniel, Zuanon & Ribeiro al., 2011; Fricke et de Oliveira 2011 al., 2019 Baryancistrus aff. niveatus Bani x x x x x x x x x x Sim Oliveira, obs pessoal Curculionichthys sabaji Roxo, Cusa x x x x NC Sim Roxo et al., 2015; Silva, Ochoa & Oliveira 2015 Fricke et al., 2019b Dekeyseria amazonica Rapp Deam x x x NC Não Fricke et al., 2019b Py-Daniel 1985 Farlowella Faam x x x NC Não Fricke et al., 2019b amazonum (Günther 1864) Farlowella Fana x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b nattereri Steindachner 1910 Farlowella smithi Fowler Fasm x x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1913 52

ACRO REGIÃO ÁREA PROTEGIDA UHE BELO MONTE P. 445/ ENDE TAXON/AUTORIDADE REFERÊNCIA NÍMIA BX MI MS AX RI RB BI NÃO TI UC+TI UC NÃO RES RVZ TVR Res. 54 MISMO Harttia panara Oyakawa, x x x NC Sim Oyakawa et al., Fichberg & Rapp Py-Daniel 2018; Fricke et al., 2018* 2019b Harttia rondoni Oyakawa, x x x NC Sim Oyakawa et al., Fichberg & Rapp Py-Daniel 2018; Fricke et al., 2018* 2019b Harttia villasboas Oyakawa, x x x NC Sim Oyakawa et al., Fichberg & Rapp Py-Daniel 2018; Fricke et al., 2018* 2019b Hemiodontichthys Heac x x x NC Não Fricke et al., 2019b acipenserinus (Kner 1853) Hisonotus sp. Hiso x x x x x x Hopliancistrus sp. "mancha" Hopm x x x x x x Sim Oliveira, obs pessoal Hopliancistrus sp. "pinta" Hopp x x x x x x x x Sim Oliveira, obs pessoal Hypancistrus zebra Isbrücker Hyze x x x x x x CR/VU Sim Isbrüker e Nijssen, & Nijssen 1991 1991 Hypancistrus sp. "pão" Hypa x x x x x x Não Sousa, Obs pessoal. Hypancistrus sp. "zebra Hyma x x x x Sim Sousa, Obs pessoal. marrom" Hypoptopoma Hyin x x x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b inexspectatum (Holmberg 1893) Hypostomus Hyfa x x x NC Não Zawadzki et al., faveolus Zawadzki, Birindelli 2008; Fricke et al., & Lima 2008 2019 Hypostomus gr. cochliodon Hyco x x x x x x x x x x Hypostomus gr. plecostomus Hypl x x x x x x x x Leporacanthicus Lehe x x x x x x x x NT Sim Isbrüker e Nijssen, heterodon Isbrücker & Nijssen 1989; Fricke et al., 1989 2019b Limatulichthys Ligr x x x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b griseus (Eigenmann 1909) 53

ACRO REGIÃO ÁREA PROTEGIDA UHE BELO MONTE P. 445/ ENDE TAXON/AUTORIDADE REFERÊNCIA NÍMIA BX MI MS AX RI RB BI NÃO TI UC+TI UC NÃO RES RVZ TVR Res. 54 MISMO Loricaria birindellii Thomas Lobi x x x x x x x NC Sim Thomas e Sabaj & Sabaj Pérez 2010 Pérez, 2010; Fricke et al., 2019b Loricaria gr. cataphracta Loca x x x Otocinclus cf. hasemani Otha x x x x x Panaqolus tankei Cramer & Pata x x x NC Sim Cramer e Sousa, Sousa 2016 2016; Fricke et al., 2019b Panaque armbrusteri Lujan, Paar x x x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b Hidalgo & Stewart 2010 Parancistrus Paau x x x x x x x x NT Não Fricke et al., 2019b aurantiacus (Castelnau 1855) Parancistrus nudiventris Rapp Panu x x x x x x VU/NC Sim Rapp py-Daniel e Py-Daniel & Zuanon 2005 Zuanon, 2005; Fricke et al., 2019b Parotocinclus cf. britskii Pabr x x x x x x x Peckoltia sabaji Armbruster Pesa x x x x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b 2003 Peckoltia vittata (Steindachner Pevi x x x x x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1881) Peckoltia cf. cavatica Peca x x x Sim Sousa, Obs pessoal. Pseudacanthicus Pshi x x x NC Não Fricke et al., 2019b histrix (Valenciennes 1840) Pseudacanthicus Pspi x x x x x x x x NC Sim Chamon e Sousa, pirarara Chamon & Sousa 2016; Fricke et al., 2016 2019b Pseudancistrus asurini Silva, Psas x x x x x x x x x NC Sim Silva et al., 2015; Roxo & Oliveira 2015 Fricke et al., 2019b Pseudoloricaria laeviuscula Psla x x x x x x x x x NC Não Fricke et al., 2019b (Valenciennes 1840) Reganella depressa (Kner Rede x x x NC Não Fricke et al., 2019b 1853) Rineloricaria sp. Rine x x x x x x x x x Scobinancistrus Scau x x x x x x x x VU/NC Sim Burgess, 1994; aureatus Burgess 1994 Fricke et al., 2019 54

ACRO REGIÃO ÁREA PROTEGIDA UHE BELO MONTE P. 445/ ENDE TAXON/AUTORIDADE REFERÊNCIA NÍMIA BX MI MS AX RI RB BI NÃO TI UC+TI UC NÃO RES RVZ TVR Res. 54 MISMO Scobinancistrus Scpa x x x x x x x x VU/NC Não Fricke et al., 2019b pariolispos Isbrücker & Nijssen 1989 Scobinancistrus sp. "tubarão" Sctu x x x x x x x x NC Sim Chaves, obs pessoal Spatuloricaria tuira Fichberg, Sptu x x x x x x x x NC Não Fichberg et al., Oyakawa & de Pinna 2014 2014; Fricke et al., 2019b Spectracanthicus Spim x x x NC Não Chamon e Rapp Py- immaculatus Chamon & Rapp Daniel, 2014; Fricke Py-Daniel 2014 et al., 2019b Spectracanthicus Sppu x x x x x x x x x NC Sim Fricke et al., 2019b punctatissimus (Steindachner 1881) Spectracanthicus Spzu x x x x x x x x x NC Sim Chamon e Rapp Py- zuanoni Chamon & Rapp Py- Daniel, 2014; Fricke Daniel 2014 et al., 2019b Spectracanthicus sp. "naná" x x x Pimelodidae Pimelodus ornatus Kner 1858 Pior x x x x NC Não Fricke et al., 2019b Pseudopimelodidae Batrochoglanis Bavi x x x NC Não Fricke et al., 2019b villosus (Eigenmann 1912) Microglanis sp. Misp x x x x Pseudopimelodus Psbu x x x NC Não Fricke et al., 2019b bufonius (Valenciennes 1840) SYNBRANCHIFORMES Synbranchiidae Synbranchus Syla x x x x NC Não Fricke et al., 2019b lampreia Favorito, Zanata & Assumpção 2005 Synbranchus sp. Syma x x x x "marmoratus"

Figura S1: Mapas de distribuição de 49 espécies de Loricariidae, nos ambientes de corredeiras e cachoeiras da bacia do rio Xingu.

Capítulo 2

Gonçalves, A.P.; Santana, M.; Sousa, L.; Giarrizzo, T.; Zuanon, J.; Rapp Py-Daniel, L. Variação espacial e temporal das assembleias de peixes reofílicos na Volta Grande do Rio Xingu, Bacia Amazônica. (Artigo no formato da Acta Amazônica).

Variação espacial e temporal das assembleias de peixes reofílicos na Volta Grande do Rio Xingu, Bacia Amazônica

GONÇALVES1, Alany P.; SANTANA1, Mateus; SOUSA2,3, Leandro M.; GIARRIZZO3,4, Tommaso; ZUANON1,5, Jansen A. S.; RAPP PY-DANIEL1,5, Lúcia H. 1Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Programa de Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior; 2Universidade Federal do Pará, Campus de Altamira. Laboratório de Ictiologia de Altamira; 3Universidade Federal do Pará, Campus de Altamira. Programa de Pós-graduação em Conservação e Biodiversidade; 4 Universidade Federal do Pará. Laboratório Manejo dos Recursos Pesqueiros; 5Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Coordenação de Biodiversidade.

RESUMO

Os ambientes de corredeiras são altamente hidrodinâmicos e abrigam ictiofauna especializada e endêmica, que está eminentemente ameaçada pela construção de hidrelétricas. Para avaliar a estrutura espacial e sazonal da ictiofauna de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, foram realizadas coletas em oito sítios ao longo de um trecho de 250 km de corredeiras no rio Xingu e no seu afluente o rio Bacajá, em três períodos sazonais (enchente, vazante e seca), entre os anos de 2013 e 2015, antes do barramento total do rio pela construção da UHE Belo Monte. As coletas foram realizadas em corredeiras rasas, com uso de tarrafas com dimensões e esforço de amostragem padronizados. Foram coletados 3.090 peixes de 67 espécies e 20 famílias. Tometes spp., Brycon aff. pesu “adiposa hialina”, Hypomasticus julii, Baryancistrus xanthellus e Hemiodus vorderwinkleri, foram as cinco espécies mais abundantes e ocorreram em todos os sítios e períodos. Entretanto, houve diferença na estrutura das assembleias locais tanto entre os períodos quanto entre os sítios. O período de enchente mostrou estrutura distinta dos períodos de vazante e seca. O período de enchente registrou as maiores abundâncias para H. julli, H. vorderwinckleri e G.eophagus altifrons, enquanto vazante e seca apresentaram maiores abundâncias das demais espécies. Os sítios Pariaxá e Seca Farinha, localizados no rio Bacajá diferiram dos demais, enquanto no canal principal do rio Xingu, os sítios mais a montante se estruturaram diferentemente dos sítios mais a jusante. Ossubtus xinguense, espécie altamente reofílica e endêmica do rio Xingu, não foi registrada nas corredeiras do rio Bacajá, onde foram mais abundantes algumas espécies que ocupam ambientes de remanso e com fundo arenoso, como Aphanotorulus aff. emarginatus e Baryancistrus aff. niveatus. Nossos resultados demonstram a existência de uma compartimentação de ictiofauna na região da Volta Grande do rio Xingu o que reforça as características únicas desse enorme trecho contínuo de corredeiras na Amazônia e entre os sistemas de água doce do mundo.

Palavras-chave: cachoeiras, endemismo, ambientes extremos, hidrelétrica de Belo Monte. 73

INTRODUÇÃO

Os ambientes de corredeiras e cachoeiras dos rios Amazônicos são formados por características geomorfológicas comuns nos rios com nascentes nos escudos Brasileiro e das Guianas, que resultam em acentuados gradientes topográficos e altitudinais nos trechos onde ocorre a transição dos planaltos para as terras baixas. Nesses locais os rios cortam superfícies rochosas e íngremes, dando origem a trechos com forte correnteza, elevada turbulência e altos teores de oxigênio dissolvido na água, resultando em uma complexa estrutura de hábitats aquáticos em meio a uma diversidade de substratos rochosos (Sabaj Pérez, 2015; Sawakuchi et al., 2015; Hrbek et al., 2018). As corredeiras e cachoeiras são ambientes que apresentam características extremas e diferentes da maior parte do curso dos rios, fazendo com que as espécies de peixes que habitam esses ambientes apresentem características ecológicas peculiares, com adaptações morfológicas e comportamentais relacionadas à vida em ambientes altamente hidrodinâmicos (Zuanon, 1999; Lujan e Conway, 2015).

Além da especialização morfológica e comportamental, os ambientes de corredeiras proporcionam também altas taxas de endemismo entre os peixes (Zuanon, 1999; Cheng et al., 2015), atuam como importantes barreiras à distribuição de espécies típicas de ambientes lênticos ou menos correntosos (Torrente-Vilara et al., 2011; Barbosa et al., 2015; Lujan e Conway, 2015; Silva et al., 2016), e podem limitar o fluxo gênico entre populações de diversos grupos de organismos (Farias et al., 2010). De modo inverso, ambientes de baixa correnteza ou de remanso também funcionam como limitadores do fluxo gênico entre as espécies fortemente reofílicas (Market et al., 2010; Hrbek et al., 2018). O baixo fluxo gênico entre populações de peixes de corredeiras pode ser explicado por uma das características mais distintas desse tipo de ambiente: a descontinuidade na paisagem (Carvalho et al., 2009).

As zonas turbulentas nos trechos inferiores dos afluentes do rio Amazonas são normalmente intercaladas por longos trechos de canais mais profundos e de fluxo mais lento e menos turbulento, funcionando como barreiras ecológicas para espécies reofílicas e resultando em diferentes graus de isolamento das assembleias de peixes nesses ambientes (Carvalho et al., 2009; Hrbek et al., 2018). No entanto, o rio Xingu constitui uma exceção a esse padrão, pois apresenta um extenso trecho contínuo de corredeiras, na sua porção médio-inferior, antes de formar uma ria fluvial e desaguar no rio Amazonas (Sawakuchi et al., 2015; Silva et al., 2015). Esse contínuo de corredeiras, conhecido como Volta Grande do Xingu, permite a troca gênica entre peixes reofílicos da região, como demonstrado em estudos recentes envolvendo o 74 loricariídeo Baryancistrus xanthellus (Magalhães, 2017) e o proquilodontídeo Prochilodus nigricans (Soares, 2016).

Embora esta região do Xingu tenha biodiversidade notável, composta por uma alta porporção de espécies estritamente reofílicas e alta taxa de endemismo, pouco se conhece sobre os padrões de variação temporal e espacial na composição das comunidades de peixes de corredeiras. Isso é especialmente preocupante no rio Xingu, onde esse tipo de hábitat se encontra altamente ameaçado pela construção e operação da hidrelétrica de Belo Monte (Fitzgerald et al., 2017; 2018). Estudos pioneiros nos grandes rios Amazônicos evidenciam que a ecologia desses ambientes é fortemente influenciada pelos ciclos hidrológicos regulares e previsíveis, que condicionam mudanças na disponibilidade de hábitats e outros tipos de recursos (Junk et al., 1989; Lowe-McConnell, 1999).

Estudo recente realizado na região da Volta Grande em ambientes de remanso , com uso de redes de espera e esforço de amostragem padronizado, evidenciou uma estruturação da ictiofauna regida por variações sazonais (enchente e cheia diferem de vazante e seca) e espaciais, onde as principais cachoeiras atuam como barreiras para conjuntos de espécies (Barbosa et al., 2015). Estudos similares com peixes de corredeiras também apontaram para a existência de diferenças sazonais e espaciais na estrutura das assembleias de peixes, delimitando zonas ictiofaunísticas com diferentes vulnerabilidades aos impactos gerados pela UHE Belo Monte (Fitzgerald et al., 2017; 2018). No entanto, o estudo de Fitzgerald et al. (2018) não envolveu um controle estrito do esforço de amostragem aplicado em cada local e período, o que dificulta a interpretação de mudanças mais sutis na estrutura das assembleias locais.

Embora pouco conhecidos, esses ambientes únicos tem sido fortemente ameaçados pela construção de usinas hidrelétricas, que utilizam reservatórios que transformam trechos de corredeiras em enormes extensões de águas lênticas ou semilênticas, e consequentemente, alteram as condições ambientais, como fluxo de água, teor de oxigênio dissolvido, temperatura, substrato e produtividade biológica (Agostinho et al., 2008; Lees et al., 2016; Winemiller et al., 2016). Essas mudanças ambientais causam uma perda local irreversível da biodiversidade, com consequente perda de variabilidade genética, o que pode limitar a capacidade das espécies de responderem às novas pressões seletivas causadas (Bijlsma e Loeschcke, 2011).

O barramento de rios para construção de hidrelétricas é uma das principais causas de mudanças ecológicas em ecossistemas aquáticos continentais (Bunn e Arthington, 2002; Agostinho et al., 2008; Cheng et al., 2015). Na América do Sul, a região Amazônica tem sido 75 o principal alvo desses empreendimentos, o que aponta para a ocorrência de impactos ambientais múltiplos e de larga escala geográfica (Finer e Jenkins, 2012; Lees et al., 2016; Winemiller et al., 2016). Na contramão dos avanços hidrelétricos na Amazônia, diversos estudos vêm tentando acessar o tamanho da biodiversidade aquática desses ambientes tão ameaçados. Saber quantas e quais espécies de peixes ocorrem em um trecho de rio dominado por um extenso gradiente de corredeiras e cachoeiras e como se estruturam as assembleias de peixes reofílicas é essencial para compreender a extensão do impacto sobre essas populações e promover a proteção da biodiversidade de uma região que atualmente está em fase de conclusão de uma hidrelétrica.

Considerando a Volta Grande do rio Xingu como um contínuo de corredeiras e cachoeiras e que abriga uma alta taxa de espécies especializadas a este ambientes turbulentos, imagina-se que a ictiofauna destes ambientes esteja distribuida de forma homogênea na região e ao longo das mudanças sazonais no ciclo hidrológico, comum à região Amazônica. Assim, o presente trabalho busca conhecer a estrutura das assembleias de peixes reofílicos que habitam as regiões de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, espacialmente e ao longo do ciclo hidrológico, antes do efeito do barramento hidrelétrico de Belo Monte.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

O rio Xingu, com 2.500 km de extensão e 504.000 km2 de bacia hidrográfica (Goulding et al., 2003), é o terceiro maior tributário do rio Amazonas e o segundo maior tributário de águas claras da América do sul (Sawakuchi et al., 2015). O rio corre no sentido sul-norte, nasce na Serra do Roncador, no estado do Mato Grosso, pela junção do rio Culuene e rio Sete de Setembro (Brasil Netto, 1964), e desagua na região do baixo rio Amazonas, nas proximidades da cidade de Porto de Moz, no estado do Pará (Eletrobrás, 2009).

No baixo rio Xingu, nas proximidades da cidade de Altamira, o curso do rio sofre um acentuado desvio, originando a chamada “Volta Grande do rio Xingu (Figura 1), que proporciona corredeiras e um desnível de 85 m em um trecho de 160 km (Rodrigues, 1993). A morfologia do canal na Volta Grande é caracterizada por múltiplos canais de escoamento com corredeiras fluindo sobre rochas fraturadas (Sawakuchi et al., 2015). 76

O Xingu é um rio de águas claras, segundo a classificação de Sioli para a região Amazônica (Sioli, 1984), com baixa concentração de sólidos em suspensão, elementos minerais e nutrientes, águas neutras a ligeiramente ácidas (5,5 -7,0) e condutividade baixa (30 µS.cm-1) (Goulding et al., 2003; Ghilardi Jr e Camargo, 2009). A vazão do rio Xingu caracteriza-se por variações importantes no volume de água escoado entre o período de cheia e seca, com regime fortemente marcado pela sazonalidade (Figura 2), característica comum na região Amazônica (Junk et al., 1989). A vazão média é de 8.122 m3.s-1, com mínimas de 1.153 m3.s-1 no mês de setembro e máximas de 21.863 m3.s-1 no mês de abril (ANA, 2019).

A turbidez é menor no período de seca, quando a água do Xingu apresenta tons esverdeados e ótima visibilidade, excedendo 2,5 metros de visibilidade horizontal entre agosto e novembro (Sabaj Pérez, 2015), e maior turbidez no período de enchente e cheia, refletindo o carregamento de material alóctone, quando aumenta a vazão do rio (Goulding et al., 2003).

Coleta de dados

Os ambientes de corredeiras e cachoeiras, diferentemente dos ambientes de remanso, não possuem muitas metodologias de coletas que permitam uma boa amostragem. A 77 variabilidade na estrutura do ambiente e do padrão de distribuição da espécies, fez com que os ambientes lóticos, fossem, por anos, um ambiente desconhecido (Uieda e Castro, 1999). Porém, novos métodos surgiram (Schmid et al., 2017) e alguns apetrechos pouco explorados começaram a ser usados. A tarrafa, é um dos métodos mais promissores, mas por muitas vezes negligenciada ou subutilizada. Ela permite a coleta de espécies nectônicas, em diferentes locais e períodos, bem como áreas com diferentes profundidades, hábitats complexos e variados (Stein III et al., 2014), como os ambientes de corredeiras e cachoeiras.

Figura 2: Valores médios da mínima, média e máxima mensal, da vazão (m3.s-1), na região de Altamira, com base numa série histórica (1971-2014). FONTE: ANA, 2019.

Para a captura dos peixes, foram utilizadas tarrafas com malha de 1,6 cm entre nós opostos e 2,7 metros de altura. A tarrafa foi lançada em ambientes de corredeiras, com pouca profundidade, sendo considerados todos os indivíduos capturados a cada lance. Um conjunto de 10 lances ao acaso compôs uma réplica, sendo realizadas cinco réplicas, por sítio, período sazonal e ano.

As coletas foram realizadas em oito sítios, distribuídos na região da Volta Grande do rio Xingu, entre os anos de 2013 e 2015, sempre nos meses de janeiro, julho e outubro, obedecendo o período hidrológico, conforme dados da série histórica de vazão do rio Xingu, obtida na estação de Altamira (Figura 2). Devido às condições ambientais extremas nas corredeiras, não permitindo condições adequadas para o uso de tarrafa, o período de cheia, bem como alguns sítios no período de enchente, não foi amostrado (Tabela S1). 78

Os peixes coletados foram anestesiados em solução de óleo de cravo, fixados em solução de formol 10 %, armazenados em sacos plásticos e etiquetados. Em laboratório, os peixes foram lavados, identificados até o menor nível taxonômico possível, com base em literatura específica. Posteriormente, os peixes foram separados em lotes (por espécie e localidade), transferidos para solução de álcool 70 % e depositados na coleção ictiológica do Laboratório de Ictiologia de Altamira - LIA/UFPA.

Análise de dados

A variação na riqueza de espécies entre os sítios e períodos foram analisadas através da curva de rarefação/ extrapolação do primeiro número de Hill (riqueza de espécies). Utilizou-se os dados de abundância total das espécies coletadas em todos os sítios, períodos e anos, sendo calculado o intervalo de confiança, com base em 9.999 repetições, pelo método de Bootstrap, com o ponto final da curva de extrapolação baseado no dobro do tamanho da amostra (Chao et al., 2014).

A variação espacial e sazonal/anual na estrutura da ictiofauna de corredeira (abundância total) foi testada separadamente, em função da não amostragem em alguns sítios, no período de enchente. Assim, para verificar a estrutura espacial utilizou-se apenas os dados coletados nos períodos de vazante e seca, de 2013 a 2015, nos oito sítios, enquanto que a estrutura temporal foi testada com base nos quatro sítios que foram amostrados ao longo dos três períodos e três anos, a saber: Cachoeira Grande (CG), Boa Esperança (BE), Ilha da Fazenda (IF) e Jericoá (JE).

Para as análises estatísticas, as cinco réplicas de cada sítio/período/ano foram agrupadas formando uma unidade amostral. Foram elaboradas duas matrizes, uma espacial e outra temporal. Em cada uma das matrizes, foram excluídas das análises as espécies com menos de 10 indivíduos, a fim de eliminar espécies transitórias. Assim, a análise espacial foi baseada nas 25 espécies mais abundantes, das 58 coletadas, e a análise temporal foi baseada nas 17 das 49 espécies. Posteriormente os dados sofreram transformação para raiz quarta, para diminuir o efeito das espécies muito abundantes (Clarke e Warwick, 2001).

Para testar diferenças na estrutura da assembleia de peixes de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, utilizou-se a Análise de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA). A estrutura espacial foi testada com uma PERMANOVA de um fator fixo e oito níveis (CG, BE, CT, IF, JE, BM, PX e SF), enquanto que a estrutura temporal foi testada 79 por uma PERMANOVA de dois fatores fixos, cada um com 3 níveis (Período: enchente, vazante e seca; Ano: 2013, 2014, 2015). Utilizou-se 9.999 permutações aleatórias dentro de um modelo reduzido, com base numa matriz de similaridade de Bray-Curtis (Anderson, 2001).

Quando a PERMANOVA apresentou resultado significativo, foi realizado um Teste Permutacional para Homogeneidade da Dispersão Multivariada (PERMDISP), para identificar se a variância encontrada é interna ou externa aos grupos. Utilizou-se a medida de distância dos pontos em relação ao centroide, através de 9.999 permutações aleatórias dentro de um modelo reduzido (Anderson, 2014). Quando a dispersão não foi significativa, realizou-se uma PERMANOVA par-a-par para comparar as diferenças entre os níveis (Anderson, 2014).

Análises de Coordenadas Principais (PCOA), com base numa matriz de distância de Bray-Curtis, e 9.999 permutações (Anderson, 2014), foram realizadas para demonstração visual dos padrões de agrupamentos, por sítios e períodos, e mapas de calor, com base na raiz quarta da abundância total, para visualizar os padrões das espécies (Oksanen et al., 2019).

As análises foram realizadas utilizando o programa PRIMER-E 6 (Clarke e Gorley, 2006) com extensão PERMANOVA (Anderson et al., 2008) e o programa R (R Core Team, 2018), através dos pacotes Vegan (Oksanen et al., 2019) e INEXT (Hsieh et al., 2016). Todos os testes consideraram um nível de significância de 5%.

RESULTADOS

Foram coletados 3.090 peixes, alocados em 67 espécies, 20 famílias e cinco ordens (Tabela 1;Tabela S2;Tabela S3). A ordem dominante foi Characiformes (14 famílias, 42 espécies), seguida de Siluriformes (3 famílias, 16 espécies), Cichliformes (1 família, 8 espécies), Perciformes e Mylioblatiformes, com 1 família e 1 espécie cada. As cinco espécies mais abundantes responderam por 74% da abundância total, sendo estas: Tometes spp. (1.253), Brycon aff. pesu “adiposa hialina” (381), Hypomasticus julii (238), Baryancistrus xanthellus (220) e Hemiodus vorderwinkleri (184).

As maiores riquezas foram registradas no período de seca (50 spp.), seguida de vazante (46 spp.) e enchente (40 spp.) . Para os sítios, as maiores riquezas foram registradas nos sítios Seca Farinha (35 spp.), Boa esperança (33 spp) e Cachoeira Grande e Pariaxá, com 31 espécies cada, enquanto que o sítio Belo Monte registrou a menor riqueza, apenas 14 espécies (Figura 3). 80

Tabela 1: Lista das espécies (e acronímia) encontradas nos ambientes de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, entre 2013 e 2015.

ORDEM FAMÍLIA TAXON/AUTORIDADE ACRON TOTAL Characiformes Acestrorhynchidae Acestrorhynchus microlepis (Jardine 1841) Acmi 1 Anostomidae Hypomasticus julii (Santos, Jégu e Lima 1996) Hyju 238 Leporellus vittatus (Valenciennes 1850) Levi 24 Leporinus aff. fasciatus Lefa 12 Leporinus friderici (Bloch 1794) Lefr 7 Leporinus maculatus Müller e Troschel 1844 Lema 39 Leporinus tigrinus Borodin 1929 Leti 11 Leporinus torrenticola Birindelli, Teixeira e Britski 2016 Leto 16 Bryconidae Brycon aff. pesu "adiposa hialina" Brhi 381 Brycon aff. pesu "adiposa preta" Brpr 9 Brycon falcatus Müller e Troschel 1844 Brfa 25 Chalceidae Chalceus epakros Zanata e Toledo-Piza 2004 Chep 2 Characidae Ctenobrycon spilurus (Valenciennes 1850) Ctsp 1 Moenkhausia gr. lepidura Mole 6 Moenkhausia heikoi Géry e Zarske 2004 Mohe 17 Moenkhausia loweae Géry 1992 Molo 1 Moenkhausia xinguensis (Steindachner 1882) Moxi 2 Poptella brevispina Reis 1989 Pobr 2 Poptella compressa (Günther 1864) Poco 9 Tetragonopterus chalceus Spix e Agassiz 1829 Tech 1 Crenuchidae Characidium declivirostre Steindachner 1915 Chde 2 Ctenoluciidae Boulengerella cuvieri (Spix e Agassiz 1829) Bocu 5 Curimatidae Curimata inornata Vari 1989 Cuin 15 Cyphocharax gouldingi Vari 1992 Cygo 2 Erythrinidae Hoplias malabaricus (Bloch 1794) Homa 1 Hemiodontidae Argonectes robertsi Langeani 1999 Arro 7 Bivibranchia fowleri (Steindachner 1908) Bifo 1 Bivibranchia velox (Eigenmann e Myers 1927) Bive 3 Hemiodus sp. "Xingu" Hexi 4 Hemiodus unimaculatus (Bloch 1794) Heun 19 Hemiodus vorderwinkleri (Géry 1964) Hevo 184 Iguanodectidae Bryconops caudomaculatus (Günther 1864) Brca 1 Bryconops giacopinii (Fernández-Yépez 1950) Brgi 1 Prochilodontidae Prochilodus nigricans Spix e Agassiz 1829 Prni 58 Serrasalmidae Myleus setiger Müller e Troschel 1844 Myse 30 Myloplus arnoldi Ahl 1936 Myar 70 Myloplus rubripinnis (Müller e Troschel 1844) Myru 27 Myloplus schomburgkii (Jardine 1841) Mysc 11 Ossubtus xinguense Jégu 1992 Osxi 82 Serrasalmus rhombeus (Linnaeus 1766) Serh 11 Tometes spp. (T. ancylorhynchus e T. kranponhah)* Tosp 1253 Triportheidae Triportheus albus Cope 1872 Tral 23 81

ORDEM FAMÍLIA TAXON/AUTORIDADE ACRON TOTAL Cichliformes Cichlidae Aequidens michaeli Kullander 1995 Aemi 3 Aequidens tetramerus (Heckel 1840) Aete 2 Cichla melaniae Kullander e Ferreira 2006 Cime 11 Crenicichla gr. lugubris Crlu 5 Geophagus altifrons Heckel 1840 Geal 38 Geophagus argyrostictus Kullander 1991 Gear 42 Retroculus xinguensis Gosse 1971 Rexi 23 Teleocichla preta Varella, Zuanon, Kullander e López-Fernández 2016 Tepr 1 Mylioblatiformes Potamotrygonidae Potamotrygon motoro (Müller e Henle 1841) Pomo 1 Perciformes Sciaenidae Pachyurus junki Soares e Casatti 2000 Paju 1 Pimelodella aff. cristata (Müller e Troschel Siluriformes Heptapteridae 1849) Picr 1 Loricariidae Ancistrus spp.** Asp1 1 Aphanotorulus aff. emarginatus Apem 53 Baryancistrus aff. niveatus Bani 28 Baryancistrus chrysolomus Rapp Py-Daniel, Zuanon e Ribeiro de Oliveira 2011 Bach 2 Baryancistrus xanthellus Rapp Py-Daniel, Zuanon e Ribeiro de Oliveira 2011 Baxa 220 Hopliancistrus sp. "mancha" Hopm 5 Hypostomus gr. plecostomus Hypl 22 Limatulichthys griseus (Eigenmann 1909) Ligr 1 Loricaria birindellii Thomas e Sabaj Pérez 2010 Lobi 1 Peckoltia cf. cavatica Peca 4 Pseudancistrus asurini Silva, Roxo e Oliveira 2015 Psas 8 Spatuloricaria tuira Fichberg, Oyakawa e de Pinna 2014 Sptu 1 Spectracanthicus zuanoni Chamon e Rapp Py- Daniel 2014 Spzu 1 Pimelodidae Pimelodus ornatus Kner 1858 Pior 1 *Tometes spp. corresponde a duas espécies descrita posteriormente (T. ancylorhynchus e T. kranponhah); **Ancistrus spp. corresponde a mais de uma espécie não descrita; Esses dois grupos de espécies foram mantidos como spp.em função da incerteza taxonômica.

A estrutura da assembleia de peixes de corredeiras apresentou diferenças significativas entres os oito sítios amostrados (PERMANOVA: pseudo-F=2,86; p=0,0001) e a dispersão em relação ao centroide foi homogênea (PERMDISP: F=2,67; p=0,07). Os sítios Pariaxá e Seca Farinha, no rio Bacajá, apresentaram uma estrutura diferente dos demais sítios, exceto o Cotovelo que se assemelha com o Pariaxá. O sítio Belo Monte difere dos demais sítios, com exceção do sítio Jericoá, que apresenta semelhança também com o sítio Cachoeira Grande do rio Iriri (Tabela S4). 82

Figura 3: Curvas de rarefação/extrapolação para a abundância total da ictiofauna de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, de 2013 a 2015: a. por período sazonal; b. por sítio amostrado Os símbolos representam a abundância total e a riqueza de espécies observadas em cada período e sítio, a região sombreada representa o intervalo de confiança de 95 % e a curva a direita do símbolo, extrapolação, baseado no dobro da amostra. Enc – enchente; Sec – seca; Vaz – vazante; BE – Boa Esperança; BM – Belo Monte; CG – Cachoeira Grande; CT – Cotovelo; IF – Ilha da Fazenda; JE – Jericoá; PX – Pariaxá; SF – Seca Farinha.

Os centroides (e a dispersão em seu entorno) dos sítios Pariaxá e Seca Farinha são os mais distantes dos demais sítios, assim como Boa Esperança está totalmente distante de Belo Monte, Jericoá e Seca Farinha. Os sítios Jericoá e Belo Monte apresentam menor dispersão no entorno do centroide que os demais sítios, embora todos tenham apresentado homogeneidade de dispersão em relação ao centroide (Figura 4).

Figura 4: Gráfico de dispersão multivariada (PCoA) da composição das espécies de peixes reofílicos, coletados entre 2013 e 2015, na Volta Grande do Xingu, entre os períodos de vazante e seca. Dispersão em relação ao centroide, com base em 9.999 permutações, em um modelo reduzido, por sítios. 83

Leporellus vittatus, L. tigrinus, L. torrenticola e Ossubtus xinguense não ocorreram nos sítios Pariaxá e Seca Farinha, no rio Bacajá. Aphanotorulus aff. emarginatus, Curimata inornata e Baryancistrus aff. niveatus foram mais abundantes nestes dois sítios. Tometes spp., Brycon aff. pesu “adiposa hialina”, H. julii, B. xanthellus e H. vorderwinkleri ocorreram em todos os sítios, mas as maiores abundâncias foram registradas para os sítios do canal principal dos rios Xingu e Iriri (Figura 5).

Figura 5: Mapa de calor com base na raiz quarta da abundância total das 25 espécies mais abundantes, agrupadas por sítios amostrados, entre 2014 e 2015, nos períodos de vazante e seca. Tons mais escuros indicam maior abundância total.

Quanto à estrutura temporal da assembleia de peixes, verificou-se que existem diferenças significativas quanto aos períodos estudados (PERMANOVA: pseudo-F=2,2735; p=0,0101). No entanto, a estrutura é homogênea ao longo dos anos (PERMANOVA: pseudo- F=1,2414; p=0,2589) e na interação períodos e anos (PERMANOVA: pseudo-F=0,72853; p=0,8051). A dispersão em relação ao centroide dos períodos não foi significativa (PERMDISP: F=0,49634; p=0,6724). A estrutura da assembleia de peixes, entre os períodos de seca e vazante 84 diferem significativamente do período de enchente (PERMANOVA PAR-A-PAR: encXsec: t=1,587 p=0,0275; encXvaz: t=1,7687 p=0,0083; secXvaz: t=1,116 p=0,2859), embora seja notada uma leve sobreposição na dispersão de algumas amostras (Figura 6).

Figura 6: Gráfico de dispersão multivariada (PCoA) da composição das espécies de peixes reofílicos, coletados entre 2013 e 2015, na Volta Grande do Xingu, entre os períodos de seca, enchente e vazante. Dispersão em relação ao centroide, com base em 9.999 permutações, em um modelo reduzido, por período.

Leporinus torrenticola não foi registrada no período de enchente, assim como a maioria das espécies, as quais apresentaram baixas taxas de abundância neste período sazonal. Hypomasticus julii, Hemiodus vorderwinkleri e Geophagus altifrons foram as únicas espécies que apresentaram maiores abundâncias no período de enchente (Figura 7).

DISCUSSÃO

Foram registradas 67 espécies de peixes ocupando os ambientes de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, o que corresponde a cerca de 15% do total de espécies registradas para a bacia (Camargo et al., 2004) e 63% do total anteriormente registrado para as corredeiras da Volta Grande (Zuanon, 1999), sendo um resultado bastante representativo, considerando o uso de um método bastante seletivo e pouco utilizado (Stein III et al., 2014).

Estudos mais recentes registraram uma elevada diversidade de espécies para a região da Volta Grande, com uma riqueza de espécies equivalente entre os ambientes de remanso (188 espécies) e corredeiras (193 espécies) (Barbosa et al., 2015; Fitzgerald et al., 2018), divergindo 85 do total registrado no presente estudo. Essa divergência na riqueza de espécies era esperada, uma vez que a tarrafa não captura uma riqueza representativa das espécies com hábitos bentônicos e criptobióticos, comuns à região (Zuanon, 1999), mas oferece um ótimo panorama da composição de espécies que ocupam os ambientes aquáticos reofílicos.

Figura 7: Mapa de calor com base na raiz quarta da abundância total das 17 espécies mais abundantes, nos três períodos amostrados, entre 2013 a 2015, em quatro sítios (Cachoeira Grande; Boa Esperança; Ilha da Fazenda; Jericoá). Tons mais escuros indicam maior abundância total.

Seguindo a classificação das espécies de peixes da Volta Grande, quanto ao grau de reofilia (Zuanon, 1999), verificou-se que 18 espécies registradas neste estudo são consideradas fortemente ou moderadamente reofílicas, apresentando grande dependência das corredeiras. Dezoito foram consideradas oportunistas, podendo habitar tanto ambientes de fluxos rápidos, quanto as áreas de remansos marginais aos ambientes rápidos. Trinta e uma espécies registradas no presente estudo não foram registradas por Zuanon (1999). Essa classificação mostra que as cachoeiras servem também de abrigo ou fonte de alimento para espécies transitórias e que os ambientes de corredeiras abrigam também espécies não reofílicas, que se abrigam em pequenos remansos formados pelas rochas, ou em pequenas praias às margens das corredeiras. 86

A região da Volta Grande do rio Xingu é formada por rochas metavulcânicas e metassedimentares, de formação geológica muito antiga, dos períodos Arqueano e Paleoproterozoico (Sawakuchi et al., 2015; Silva et al., 2015). Caracteriza-se por múltiplos canais de escoamento com corredeiras fluindo sobre rochas fraturadas. Essa configuração é resultado de um sistema anastomosado de rochas anômalas, e isso reflete numa rica morfologia e composição diversificada dos substratos (Sawakuchi et al., 2015).

A complexidade de substrato oferece mais possibilidades de hábitats que são extremamente importantes para a ecologia aquática , podendo ser um motor da biodiversidade da ictiofauna (Ferreira et al., 2001; Gratwicke e Speight, 2005; Komyakova et al., 2013; Palacios e Zapata, 2014), principalmente de espécies litofílicas e reofílicas (Sawakuchi et al., 2015; Kalacska et al., 2018). As corredeiras e cachoeiras do rio Xingu, além da complexidade estrutural do substrato, apresentam uma vasta possibilidade de ambientes que variam quanto à velocidade da correnteza, acúmulo de sedimento, tipos de ambientes e de micro-hábitats (Zuanon, 1999), abrigando uma rica ictiofauna, adaptada às condições extremas desses ambientes (Lujan e Conway, 2015).

Houve variação espacial na estrutura da ictiofauna de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, com a fauna do rio Bacajá estruturada diferentemente da fauna do rio Xingu. A dissimilaridade dos sítios do canal principal da VGX para os sítios Pariaxá e Seca Farinha, no rio Bacajá, foi ocasionada pela não ocorrência de algumas espécies altamente reofílicas como Leporellus vittatus, Leporinus tigrinus, L. torrenticola e Ossubtus xinguense. Contribuíram também as maiores abundâncias de Aphanotorulus aff. emarginatus e Baryancistrus aff. niveatus nestes sítios. Embora as corredeiras do rio Bacajá estejam conectadas às corredeiras da Volta Grande do rio Xingu e apresentem características morfológicas do substrato semelhantes (A. Gonçalves, observação pessoal), permitindo que espécies também altamente reofílicas, como Baryancistrus xanthellus, sejam abundantes nas corredeiras de ambos os rios, há diferenças limnológicas entre as duas regiões.

Dados limnológicos coletados na região (IBAMA, 2019), no mesmo período do estudo, indicam que o rio Bacajá difere do rio Xingu em diversos parâmetros (Figura S1). Os sítios do rio Bacajá apresentam maiores valores de turbidez, sólidos dissolvidos e condutividade, bem como menores valores de transparência (IBAMA, 2019) e esses fatores podem limitar a distribuição de espécies (Gorman e Karr, 1978; Araújo e Tejerina-Garro, 2009). 87

Resultados semelhantes foram observados para as espécies que habitam os ambientes de remanso dessa região, com a Corredeira da Percata (na foz do rio Bacajá) que aparentemente atua como uma barreira física para as espécies de ambientes lênticos (Barbosa et al., 2015). No entanto, é possível que a limitação da distribuição de algumas espécies tanto reofílicas como não reofílicas seja resultante da atuação de filtros químicos. Estudos realizados no rio Casiquiare, região do Alto Orinoco e Alto Negro, na Venezuela revelaram que a composição da assembleia de peixes foi mais consistentemente associada às condições ambientais locais do que com a proximidade geográfica (Winemiller et al., 2008), indicando que mesmo em ambientes conectados e sem barreiras físicas, diferenças nas condições químicas da água podem ser um fator relevante na distribuição de espécies de peixes.

Assim como no estudo realizado no rio Casiquiare, os fatores físico-químicos funcionam como um filtro ambiental, mas não como barreira, ou seja, para algumas espécies essas mudanças na qualidade da água não limitam sua distribuição. Isso é perceptível para algumas espécies de loricarídeos que são amplamente distribuídas nas corredeiras dos rios Bacajá e Xingu. Estudo genéticos com B. xanthellus (endêmica da bacia do rio Xingu, altamente reofílica e amplamente distribuída) evidenciam que há compartilhamento gênico entre as populações dessa espécie, que ocorrem na Volta Grande e no rio Bacajá (Magalhães, 2017), assim como há populações geneticamente estruturadas nas corredeiras a montante da área de estudo. Estas observações corroboram o padrão encontrado entre as corredeiras do rio Bacajá e rio Xingu. As propriedades morfológicas, físicas e químicas de uma bacia estão estreitamente relacionadas à sua história geológica, litologia, cobertura vegetal e regimes climáticos (Sioli, 1984) e a bacia do rio Bacajá e Xingu drenam terrenos com idades geológicas diferentes (Silva et al., 2015) , com o rio Bacajá drenando sobre um região geologicamente mais homogênea.

Um estudo biogeográfico recente aponta que os principais afluentes Amazônicos, assim como a própria bacia Amazônica, não são monofiléticos e são constituidos de conjuntos híbridos formados a partir de conjuntos bióticos heterogêneos (Dagosta e de Pinna, 2017). Isso desmistifica a ideia de uma história biogeográfica coesa para a região. Entre os afluentes do rio Amazonas que não apresentam monofiletismo está a bacia do rio Xingu, onde o rio Iriri, seu principal afluente, abriga uma ictiofauna mais relacionada com a parte alta da bacia do rio Tapajós do que com o alto e baixo rio Xingu (Dagosta e de Pinna, 2017). Eventos de capturas de drenagens podem explicar essas diferenças de relacionamento ictiofaunístico entre tributários e as bacias às quais estão conectados, como ocorre com o Xingu e Iriri (Dagosta e 88 de Pinna, 2017) . Embora o rio Bacajá não tenha sido incluido nas análises, as diferenças aqui detectadas podem estar relacionadas a uma complexa história biogeográfica dessa região.

Quando considerados somente os sítios do canal principal do rio Xingu, observa-se uma estruturação diferente entre o sítio Boa Esperança (mais a montante) e os dois últimos sítios a jusante (Ilha da Fazenda e Belo Monte). Essa diferença também foi perceptível para a riqueza de espécies, maior na região mais a montante. Um padrão semelhante foi encontrado por Fitzgerald et al. (2018), diferentemente da predição de acúmulo de riqueza a jusante, nos ambientes de corredeiras (Lujan e Conway, 2015). Uma menor riqueza registrada para o sítio Belo Monte pode ser resultado da mudança abrupta da dinâmica do leito rio. A região do Belo Monte é o limite dos ambientes de cachoeiras e corredeiras da Volta Grande. A região a jusante das cachoeiras apresenta características muito distintas, com o desaparecimento de rochas expostas, um canal principal mais marcado e profundo, além de efeito de maré.

Registrou-se uma uniformidade na composição e distribuição da ictiofauna de corredeiras da porção final da Volta Grande do Xingu. Um resultado inverso foi registrado para os ambientes de remanso da mesma região, com a Cachoeira do Jericoá atuando como barreira de dispersão para a ictiofauna não reofílica (Barbosa et al., 2015). Em outras regiões do Brasil e do mundo, onde os ambientes de corredeiras não são contínuos, observa-se uma estruturação populacional diferenciada entre as corredeiras. Estudos genéticos com duas espécies de ciclídeos (Teleogramma depressum e Lamprologus tigripictilis) endêmicos de um trecho de aproximadamente 100 km, no Baixo Rio Congo evidenciaram isolamento genético, possivelmente ocasionado pela descontinuidade das corredeiras (Market et al., 2010). Resultados similares foram encontrados num trecho de 150 km de corredeiras descontínuas do baixo rio Araguaia, com nove espécies de peixes das famílias Anostomidae e Cichlidae. Verificou-se que as espécies reofílicas apresentaram mais de uma linhagem genética e alto nível de estruturação geográfica, enquanto espécies de hábitos generalistas, associadas a ambientes arenosos e de remanso, apresentaram mais de uma linhagem genética, mas sem estruturação geográfica significativa (Hrbek et al., 2018).

Registrou-se variação na estrutura da ictiofauna de corredeiras ao longo dos períodos sazonais, diferentemente da hipótese levantada neste trabalho. Os rios de planície da região tropical apresentam variações sazonais bem marcadas impulsionadas pelo regime de ventos e flutuações nas chuvas. Isso gera o alagamento regular de extensas áreas de terra, expandindo sazonalmente o ambiente aquático, e os peixes usam essa expansão em busca de abrigos, locais 89 de reprodução ou em busca de alimento (Goulding, 1980; Junk et al., 1989; Lowe-McConnell, 1999). Ao longo dos ciclos sazonais, os ambientes de corredeiras também sofrem fortes mudanças, com regiões de rochas expostas submergindo e expandindo a disponibilidade de ambientes, diminuindo a turbulência e, muitas vezes, até causando o desaparecimento sazonal das cachoeiras. Essa expansão de hábitats permite o uso de novas áreas, além da colonização desses ambientes por perifíton e plantas aquáticas da família Podostemaceae e consequentemente colonização por invertebrados aquáticos, principalmente em formas larvais.

Entre as espécies que apresentaram grandes variações sazonais, destaca-se Ossubtus xinguense e Tometes spp., com uma grande abundância de juvenis no período de vazante, em áreas rasas. Estudos com serrasalmídeos da região mostram que há segregação alimentar entre juvenis e adultos desses dois gêneros, com indivíduos juvenis apresentando um maior espectro alimentar que indivíduos adultos (Andrade et al., 2019). Essa alta abundância de juvenis e o amplo espectro alimentar de fontes autóctones para esses serrasalmídeos evidenciam a dependência desses organismos aos ambientes de corredeiras. A impossibilidade de amostrar os ambientes de corredeiras no período de cheia dificulta afirmar sobre a permanência das espécies reofílicas nesse ambiente ao longo de todo o ciclo sazonal. No entanto, há algumas evidências que permitem sugerir uma dependência das espécies a estes ambientes, no período de cheia.

Zuanon (1999), com base em observações e acompanhamento da pesca de subsistência, registrou a permanência de anostomídeos e loricarídeos nos ambientes de corredeiras no período de cheia. Também foi identificado um pequeno cardume (12 exemplares) de Ossubtus xinguense, no canal principal, distante das cachoeiras. O cardume, coletado com malhadeiras dispostas em áreas alagadas de ilhas fluviais no canal principal, era formado por indivíduos adultos, na maioria fêmeas em período reprodutivo (obs. pess.). Esse sítio, embora seja de águas correntes, não apresenta grandes corredeiras ou cachoeiras, hábitat ao qual a espécie está estritamente associada (Andrade et al., 2016). Além disso, as espécies altamente reofílicas não foram registradas nos ambientes de remanso, ou foram registradas em baixas abundâncias (Barbosa et al., 2015), o que nos permite levantar a hipótese de que: as espécies permanecem nas corredeiras, possivelmente em locais mais profundos e pouco vulneráveis a coleta com tarrafas e o desenvolvimento de metodologias capazes acessar a ictiofauna de corredeiras no período de cheia dos rios são fundamentais. 90

As corredeiras e cachoeiras da Volta Grande do rio Xingu são de fundamental importância para a conservação de uma fauna íctica endêmica e altamente especializada, que é fortemente dependente desses ambientes. Foi observado também que existe uma interdependência entre sistemas muito energéticos (cachoeiras e correderias) e os menos energéticos (remansos), estando esta dependência ligada às flutuações sazonais (Barbosa et al., 2015). Este delicado equilibrio é consequência de um longo prazo de adaptações das espécies a estes ambientes complexos e dinâmicos.

No entanto, a Hidrelétrica de Belo Monte, em vias de finalização, vem transformando drasticamente toda a paisagem e consequentemente alterando a estrutura das populações de peixes que habitam a região. Estima-se a redução de 80% da vazão de água, na região a jusante do barramento principal (Figura 8). Isso implicará em perda de hábitat na região onde há o predomínio das maiores cachoeiras, levando-nos a prever um dano irreversível a ictiofauna da Volta Grande do Xingu. A região a montante do barramento, que antes era um ambiente lótico e extremamente diversificado está sendo transformado em ambiente lêntico e homogêneo, o que ocasiona perda de hábitat e micro-hábitat, essenciais para a manutenção biodiversidade da Volta Grande.

Figura 8: Imagem Landsat mostrando as transformações ocorridas na Volta Grande, com a construção da UHE Belo Monte na região. Fonte: NASA, 2017. 91

Os impactos são diversos, desde mudanças drásticas na qualidade da água, disponibilidade de alimento, perda de hábitat a homogeneização da paisagem. Todos esses fatores podem ocasionar decréscimo de populações, isolamento e/ou extinção de populações genéticas, bem como acarretar a extinção local de algumas espécies. Embora a Volta Grande do rio Xingu seja um contínuo de corredeiras, o presente estudo mostra que a distribuição da ictiofauna não é homogênea e o período sazonal representa um importante fator de expansão das áreas de corredeiras e possivelmente dispersão das espécies.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos a toda equipe que ajudou nas coletas, em especial aos pescadores e pilotos. Aos integrantes do Projeto IctioXingu que colaboraram com a triagem e preparação do material testemunho. A Norte Energia e Leme Engenharia, pelo apoio financeiro e logístico, na realização das coletas. A.P.G agradece a CAPES pela bolsa de doutorado. JZ recebeu bolsa produtividade do CNPq (#313183/2014-7).

REFERÊNCIAS

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MATERIAL SUPLEMENTAR

Tabela S1: Relação dos sítios amostrados, por período e ano. As células em branco representam locais onde não foi possível realizar as coletas.

2013 2014 2015 SÍTIO SIGLA Jan Jul Out Jan Jul Out Jan Jul Out Cachoeira Grande CG x x x x x x x x x Boa Esperança BE x x x x x x x x x CT Cotovelo x x x x x x x x Ilha da Fazenda IF x x x x x x x x x Jericoá JE x x x x x x x x x BM Belo Monte x x x x x x x PX Pariaxá x x x x x x x x SF Seca Farinha x x x x x x x 98

Tabela S2: Abundância total, para cada ordem, família e espécie, coletada nos oito sítios, na Volta Grande do rio Xingu, nos períodos de vazante e seca, entre 2013 e 2015. CG: Cachoeira Grande, BE: Boa Esperança, CT: Cotovelo, IF: Ilha da Fazenda; JE: Jericoá, BM: Belo Monte, PX: Pariaxá; SF: Seca Farinha.

SÍTIOS TAXON/AUTORIDADE ACRON. TOTAL CG BE CT IF JE BM PX SF CHARACIFORMES 293 344 320 468 613 268 128 181 2615 Anostomidae 67 56 25 7 48 29 8 5 245 Hypomasticus julii (Santos, Jégu e Lima Hyju 44 18 6 4 43 28 1 3 147 1996) Leporellus vittatus (Valenciennes 1850) Levi 13 9 1 1 24 Leporinus aff. fasciatus (Bloch 1794) Lefa 2 1 2 2 7 Leporinus friderici (Bloch 1794) Lefr 3 2 5 Leporinus maculatus Müller e Troschel 1844 Lema 18 14 1 1 2 36 Leporinus tigrinus Borodin 1929 Leti 1 3 2 3 1 10 Leporinus torrenticola Birindelli, Teixeira e Leto 2 7 5 1 1 16 Britski 2016 Bryconidae 52 70 65 47 56 23 25 37 375 Brycon aff. pesu "adiposa hialina" Brhi 50 57 59 44 55 20 23 35 343 Brycon aff. pesu "adiposa preta" Brpr 1 4 1 3 9 Brycon falcatus Müller e Troschel 1844 Brfa 2 12 2 3 2 2 23 Chalceidae 1 1 2 Chalceus epakros Zanata e Toledo-Piza 2004 Chep 1 1 2 Characidae 4 7 2 1 5 7 26 Ctenobrycon spilurus (Valenciennes 1850) Ctsp 1 1 Moenkhausia gr. lepidura (Kner 1858) Mole 1 5 6 Moenkhausia heikoi Géry e Zarske 2004 Mohe 4 7 1 12 Moenkhausia loweae Géry 1992 Molo 1 1 Moenkhausia xinguensis (Steindachner 1882) Moxi 1 1 Poptella compressa (Günther 1864) Poco 4 4 Tetragonopterus chalceus Spix e Agassiz Tech 1 1 1829 Crenuchidae 1 1 2 Characidium declivirostre Steindachner 1915 Chde 1 1 2 Ctenoluciidae 3 2 5 Boulengerella cuvieri (Spix e Agassiz 1829) Bocu 3 2 5 Curimatidae 11 2 13 Curimata inornata Vari 1989 Cuin 11 2 13 Hemiodontidae 11 23 14 17 29 8 9 12 123 Argonectes robertsi Langeani 1999 Arro 3 1 1 5 Bivibranchia velox (Eigenmann e Myers Bive 1 1 1927) Hemiodus sp. "Xingu" Hexi 1 3 4 Hemiodus unimaculatus (Bloch 1794) Heun 2 6 1 3 4 16 Hemiodus vorderwinkleri (Géry 1964) Hevo 7 21 8 17 28 6 6 4 97 Iguanodectidae 2 2 Bryconops caudomaculatus (Günther 1864) Brca 1 1 Bryconops giacopinii (Fernández-Yépez Brgi 1 1 1950) Prochilodontidae 33 13 5 1 52 Prochilodus nigricans Spix e Agassiz 1829 Prni 33 13 5 1 52 Serrasalmidae 86 72 145 335 419 183 35 69 1344 Myleus setiger Müller e Troschel 1844 Myse 1 20 3 2 4 30 Myloplus arnoldi Ahl 1936 Myar 9 13 2 14 9 20 67 Myloplus rubripinnis (Müller e Troschel Myru 6 3 18 27 1844) 99

SÍTIOS TAXON/AUTORIDADE ACRON. TOTAL CG BE CT IF JE BM PX SF Myloplus schomburgkii (Jardine 1841) Mysc 1 1 5 7 Ossubtus xinguense Jégu 1992 Osxi 5 3 4 7 53 7 79 Serrasalmus rhombeus (Linnaeus 1766) Serh 4 2 6 Tometes spp. (T. ancylorhynchus e T. Tosp 70 49 119 311 366 176 12 25 1128 kranponhah)* Triportheidae 17 3 1 2 23 Triportheus albus Cope 1872 Tral 17 3 1 2 23 CICHLIFORMES 3 33 7 25 5 1 13 12 99 Cichlidae 3 33 7 25 5 1 13 12 99 Aequidens michaeli Kullander 1995 Aemi 3 3 Aequidens tetramerus (Heckel 1840) Aete 2 2 Cichla melaniae Kullander e Ferreira 2006 Cime 2 1 4 7 Crenicichla gr. lugubris Heckel 1840 Crlu 1 2 1 4 Geophagus altifrons Heckel 1840 Geal 2 9 8 8 27 Geophagus argyrostictus Kullander 1991 Gear 1 16 4 8 3 4 36 Retroculus xinguensis Gosse 1971 Rexi 1 8 7 2 1 19 Teleocichla preta Varella, Zuanon, Kullander Tepr 1 1 e López-Fernández 2016 MYLIOBLATIFORMES 1 1 Potamotrygonidae 1 1 Potamotrygon motoro (Müller e Henle 1841) Pomo 1 1 SILURIFORMES 68 10 20 23 30 21 36 90 298 Loricariidae 68 10 20 23 30 21 36 89 297 Aphanotorulus aff. Apem 16 37 53 emarginatus (Valenciennes 1840) Baryancistrus aff. niveatus (Castelnau 1855) Bani 1 1 4 16 22 Baryancistrus chrysolomus Rapp Py-Daniel, Bach 2 2 Zuanon e Ribeiro de Oliveira 2011 Baryancistrus xanthellus Rapp Py-Daniel, Baxa 66 9 19 21 29 18 10 10 182 Zuanon e Ribeiro de Oliveira 2011 Hopliancistrus sp. "mancha" Hopm 5 5 Hypostomus gr. plecostomus Hypl 1 1 2 17 21 Limatulichthys griseus (Eigenmann 1909) Ligr 1 1 Loricaria birindellii Thomas e Sabaj Pérez Lobi 1 1 2010 Peckoltia cf. cavatica Armbruster e Werneke Peca 2 2 2005 Pseudancistrus asurini Silva, Roxo e Psas 1 3 1 2 7 Oliveira 2015 Spatuloricaria tuira Fichberg, Oyakawa e de Sptu 1 1 Pinna 2014 Pimelodidae 1 1 Pimelodus ornatus Kner 1858 Pior 1 1

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Tabela S3: Abundância total, para cada ordem, família e espécie, coletada nos sítios Cachoeira Grande, Boa Esperança, Ilha da Fazenda e Jericoá, nos períodos de enchente (ENC), vazante (VAZ) e seca (SEC), de 2013 a 2015.

PERÍODO TAXON/AUTORIDADE ACRON. TOTAL ENC VAZ SEC CHARACIFORMES 342 1049 430 1821 Anostomidae 96 74 104 274 Hypomasticus julii (Santos, Jégu e Lima 1996) Hyju 88 58 51 197 Leporellus vittatus (Valenciennes 1850) Levi 1 14 15 Leporinus aff. fasciatus Lefa 4 1 2 7 Leporinus friderici (Bloch 1794) Lefr 1 1 Leporinus maculatus Müller e Troschel 1844 Lema 2 9 24 35 Leporinus tigrinus Borodin 1929 Leti 1 2 5 8 Leporinus torrenticola Birindelli, Teixeira e Britski 2016 Leto 3 8 11 Bryconidae 27 105 120 252 Brycon aff. pesu "adiposa hialina" Brhi 26 100 106 232 Brycon aff. pesu "adiposa preta" Brpr 1 1 2 Brycon falcatus Müller e Troschel 1844 Brfa 1 4 13 18 Chalceidae 1 1 Chalceus epakros Zanata e Toledo-Piza 2004 Chep 1 1 Characidae 5 8 5 18 Moenkhausia heikoi Géry e Zarske 2004 Mohe 5 8 4 17 Tetragonopterus chalceus Spix e Agassiz 1829 Tech 1 1 Crenuchidae 2 2 Characidium declivirostre Steindachner 1915 Chde 2 2 Curimatidae 4 4 Curimata inornata Vari 1989 Cuin 2 2 Cyphocharax gouldingi Vari 1992 Cygo 2 2 Erythrinidae 1 1 Hoplias malabaricus (Bloch 1794) Homa 1 1 Hemiodontidae 87 30 50 167 Argonectes robertsi Langeani 1999 Arro 2 3 5 Bivibranchia fowleri (Steindachner 1908) Bifo 1 1 Bivibranchia velox (Eigenmann e Myers 1927) Bive 2 1 3 Hemiodus sp. "Xingu" Hexi 1 1 Hemiodus unimaculatus (Bloch 1794) Heun 2 1 1 4 Hemiodus vorderwinkleri (Géry 1964) Hevo 80 25 48 153 Prochilodontidae 2 39 7 48 Prochilodus nigricans Spix e Agassiz 1829 Prni 2 39 7 48 Serrasalmidae 120 772 140 1032 Myleus setiger Müller e Troschel 1844 Myse 3 1 4 Myloplus arnoldi Ahl 1936 Myar 2 26 10 38 Myloplus rubripinnis (Müller e Troschel 1844) Myru 1 5 6 Myloplus schomburgkii (Jardine 1841) Mysc 2 2 4 Ossubtus xinguense Jégu 1992 Osxi 3 60 8 71 Serrasalmus rhombeus (Linnaeus 1766) Serh 1 1 Tometes spp. (T. ancylorhynchus e T. kranponhah)* Tosp 112 680 116 908 Triportheidae 21 1 22 Triportheus albus Cope 1872 Tral 21 1 22 CICHLIFORMES 22 21 45 88 Cichlidae 22 21 45 88 Aequidens michaeli Kullander 1995 Aemi 3 3 Aequidens tetramerus (Heckel 1840) Aete 2 2 Cichla melaniae Kullander e Ferreira 2006 Cime 3 3 101

PERÍODO TAXON/AUTORIDADE ACRON. TOTAL ENC VAZ SEC Crenicichla gr. lugubris Crlu 3 3 Geophagus altifrons Heckel 1840 Geal 9 4 7 20 Geophagus argyrostictus Kullander 1991 Gear 6 10 18 34 Retroculus xinguensis Gosse 1971 Rexi 4 4 14 22 Teleocichla preta Varella, Zuanon, Kullander e López-Fernández Tepr 1 1 2016 MYLIOBLATIFORMES 1 1 Potamotrygonidae 1 1 Potamotrygon motoro (Müller e Henle 1841) Pomo 1 1 PERCIFORMES 1 1 Sciaenidae 1 1 Pachyurus junki Soares e Casatti 2000 Paju 1 1 SILURIFORMES 37 41 90 168 Loricariidae 37 41 90 168 Ancistrus spp.* Ansp 1 1 Baryancistrus aff. niveatus Bani 3 2 5 Baryancistrus xanthellus Rapp Py-Daniel, Zuanon e Ribeiro de Baxa 32 40 85 157 Oliveira 2011 Hypostomus gr. plecostomus Hypl 1 1 2 Limatulichthys griseus (Eigenmann 1909) Ligr 1 1 Spatuloricaria tuira Fichberg, Oyakawa e de Pinna 2014 Sptu 1 1 Spectracanthicus zuanoni Chamon e Rapp Py-Daniel 2014 Spzu 1 1 *Ancistrus spp. corresponde a mais de uma espécie não descrita, foi mantida como spp. em função da incerteza taxonômica. 102

Tabela S4: Resultado da PERMANOVA par-a-par para o efeito espacial, na abundância total da composição da assembleia de peixes de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, nos períodos de vazante e seca, entre 2013 e 2015. Diferenças significativas em negrito.

COMPARAÇÃO t p (perm) Cachoeira Grande X Boa Esperança 1,3281 0,0973 Cachoeira Grande x Cotovelo 1,0065 0,4202 Cachoeira Grande x Ilha da Fazenda 1,608 0,0277 Cachoeira Grande x Jericoá 1,2469 0,1833 Cachoeira Grande x Belo Monte 1,5428 0,0329 Cachoeira Grande x Pariaxá 1,6882 0,0123 Cachoeira Grande x Seca Farinha 1,6868 0,0109 Boa Esperança x Cotovelo 1,4122 0,0538 Boa Esperança x Ilha da Fazenda 1,4852 0,0556 Boa Esperança x Jericoá 2,0961 0,0027 Boa Esperança x Belo Monte 2,6016 0,0026 Boa Esperança x Pariaxá 1,7324 0,0118 Boa Esperança x Seca Farinha 2,2092 0,0024 Cotovelo x Ilha da Fazenda 1,1935 0,2268 Cotovelo x Jericoá 1,3304 0,0431 Cotovelo x Belo Monte 1,4314 0,0219 Cotovelo x Pariaxá 1,4659 0,0196 Cotovelo x Seca Farinha 1,3941 0,0584 Ilha da Fazenda x Jericoá 1,585 0,0147 Ilha da Fazenda x Belo Monte 1,9122 0,0061 Ilha da Fazenda x Pariaxá 1,6712 0,0166 Ilha da Fazenda x Seca Farinha 1,9726 0,0021 Jericoá x Belo Monte 1,1535 0,2435 Jericoá x Pariaxá 2,2505 0,0022 Jericoá x Seca Farinha 2,1944 0,0023 Belo Monte x Pariaxá 2,4664 0,0025 Belo Monte x Seca Farinha 2,2882 0,0019 Pariaxá x Seca Farinha 0,61651 0,8886

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Gráficos feitos com base em dados disponíveis em http://licenciamento.ibama.gov.br/Hidreletricas/Belo%20Monte%20-%2002001.001848_2006- 75/Relatorios%20Semestrais/12%C2%BARelatorio_Consolidado_UHE-Belo- Monte/Cap%C3%ADtulo%202-Plano%2011%20- %2011.4.1/Plano%2011/11.4.1/Banco%20de%20Dados/. Acesso em 15 de março de 2019.

Capítulo 3

Gonçalves, A.P.; Sousa, L.; Giarrizzo, T.; Zuanon, J.; Rapp Py-Daniel, L. Influência das características ambientais locais e da disponibilidade de alimento na estrutura das assembleias de peixes loricariídeos do rio Xingu, Bacia Amazônica. (Artigo no formato da Acta Amazônica).

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Influência das características ambientais locais e da disponibilidade de alimento na estrutura das assembleias de peixes loricariídeos do rio Xingu, Bacia Amazônica GONÇALVES1, Alany P.; SOUSA2,3, Leandro M.; GIARRIZZO3,4, Tommaso; ZUANON1,5, Jansen; RAPP PY-DANIEL1,5, Lúcia H. 1Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Programa de Pós-graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior. Manaus, Estado do Amazonas, Brasil; 2Universidade Federal do Pará, Campus de Altamira. Laboratório de Ictiologia de Altamira; Altamira, Estado do Pará, Brasil; 3Universidade Federal do Pará, Campus de Altamira. Programa de Pós-graduação em Conservação e Biodiversidade; 4 Universidade Federal do Pará. Laboratório Manejo dos Recursos Pesqueiros; Belém, Estado do Pará, Brasil; 5Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Coordenação de Biodiversidade. Manaus, Estado do Amazonas, Brasil.

RESUMO

Ambientes de corredeiras constituem hábitats estruturalmente complexos que abrigam uma alta diversidade de peixes especializados para a vida em águas rápidas e turbulentas. A região da Volta Grande do rio Xingu (VGX) se destaca por ser um dos mais extensos trecho contínuo de corredeiras e cachoeiras do mundo, onde ocorrem diversas espécies endêmicas de peixes, ameaçadas pelos impactos da construção e operação da UHE Belo Monte. Essa ictiofauna ainda é muito pouco conhecida em relação às suas demandas específicas quanto às características de hábitat e de uso de recursos alimentares, o que dificulta a compreensão dos mecanismos ecológicos que estruturam as assembleias locais de peixes e o estabelecimento de medidas de mitigação dos impactos ambientais que ameaçam essas espécies. Este estudo buscou entender o papel das características locais de hábitat e da disponibilidade de alimento na estruturação de assembleias de espécies de Loricariidae, a família com maior riqueza de espécies e taxa de endemismo nas corredeiras da VGX. A localização geográfica dos pontos de amostragem foi utilizada para controlar os efeitos do espaço na similaridade da composição das assembleias locais de loricariídeos. Tanto a posição espacial quanto e estrutura de hábitat apresentaram efeitos significativos na estruturação das assembleias de Loricariidae e explicaram grande parte da variação observada dentro e entre os trechos de corredeiras. Algumas espécies ocuparam micro-hábitat específicos, como Baryancistrus xanthellus com predominância em ambientes de grandes blocos rochosos, e Peckoltia cf. cavatica e Hopliancistrus sp. “mancha” ocorrendo principalmente em locais com blocos rochosos pequenos. Não houve influência significativa da disponibilidade local de alimento (principalmente algas epilíticas e formas aquáticas imaturas de insetos) na composição das assembleias de loricariídeos, o que pode ser resultado da alta disponibilidade desses recursos alimentares autóctones nas corredeiras do rio Xingu. Palavras-chave: Loricariidae, corredeiras, micro-hábitat, recurso alimentar. 106

INTRODUÇÃO

A composição e diversidade de uma assembleia biológica resultam da variabilidade espacial, temporal e ambiental do hábitat, dos recursos disponíveis e das interações entre os organismos, em diferentes escalas geográficas (Poff, 1997; Albert e Reis, 2011). Conhecer o papel desses fatores e de suas interações na dinâmica e diversidade das assembleias biológicas é primordial para entender como mudanças futuras podem afetar essas assembleias, bem como para o gerenciamento integrado do ecossistema (e.g. Frelat et al., 2018).

Em escala regional, fatores como história geográfica e geológica, barreiras à dispersão, elevação do terreno e clima atuam como estruturadores das assembleias biológicas, enquanto que, em escala local, os fatores estruturantes mais importantes geralmente são a diversidade de hábitats, disponibilidade de alimento e as interações entre os organismos (Gorman e Karr, 1978; Eadie e Keat, 1984; Jackson e Harvey, 1989; Poff, 1997). Numa perspectiva local, a diversidade de hábitats é considerada um dos fatores predominantes em estudos envolvendo assembleias de peixes (Mendonça et al., 2005; Allan e Castillo, 2007; Costa et al., 2013; Fernandes et al., 2013; Ferreira et al., 2015). Por outro lado, o papel da disponibilidade de recursos alimentares e as interações entre os organismos têm sido muito menos estudados, principalmente pela dificuldade de mensuração em ambientes naturais (Johnson et al., 2012; Dias et al., 2017).

Hábitats aquáticos estruturalmente complexos, tais como costões rochosos, recifes de corais e trechos de corredeiras e cachoeiras, oferecem mais oportunidades para a partilha de recursos, como alimentos e abrigos contra predadores, e geralmente abrigam uma alta diversidade de espécies (Luckhurst e Luckhurst, 1978; Knudby e Ledrew, 2007; Ferreira et al., 2015; Sawakuchi et al., 2015). Nesses ambientes, os peixes são geralmente especializados na ocupação de nichos estreitos e, consequentemente, sua distribuição é geograficamente e espacialmente restrita (Wootton, 1990), tornando a relação espécie- micro-hábitat extremamente relevante.

Grande parte da diversidade de assembleias locais de peixes está intimamente associada ao tipo de substrato e disponibilidade de recursos alimentares, e entender como a qualidade do hábitat influencia as assembleias locais tem sido um desafio (Poff, 1997). Essa relação espécie-micro-hábitat é relativamente bem conhecida para ambientes de recifes de corais (Risk, 1972; Luckhurst e Luckhurst, 1978; Knudby e Ledrew, 2007) e costões rochosos (Sala e Ballesteros, 1997; Ferreira et al., 2001; Ferreira et al., 2015), 107 onde uma maior diversidade de espécies tem sido associada a hábitats mais complexos, com algumas espécies habitando micro-hábitats muito específicos (Ferreira et al., 2001; Knudby e Ledrew, 2007; Ferreira et al., 2015; Bertocci et al., 2017).

Em sistemas de água doce, os ambientes de corredeiras e cachoeiras são estruturalmente bastante complexos, altamente hidrodinâmicos e abrigam uma ictiofauna altamente diversa e endêmica (Zuanon, 1999; Lujan e Conway, 2015), onde as relações espécie-hábitat são ainda muito mal compreendidas. Esses ambientes resultam de seções de rio com características geomorfológicas e topográficas específicas, resultando em alta velocidade da correnteza, elevada turbulência, e predomínio de uma matriz complexa de substratos rochosos que servem de abrigo e como substrato para uma rica cobertura epilítica utilizada como alimento pelos peixes (Zuanon et al., 1999; Lujan e Conway, 2015; Hrbek et al., 2018).

Na bacia Amazônica, a maior parte das corredeiras e cachoeiras estão presentes nos tributários com nascentes nos escudos das Guianas e Central Brasileiro, que drenam grandes áreas dominadas por substratos rochosos muito antigos, resultando em águas cristalinas (Goulding et al., 2003). Entre os rios que nascem no Escudo Brasileiro, o rio Xingu se destaca pela enorme extensão contínua de corredeiras na sua porção médio- inferior, que proporciona uma complexidade de substratos e oferece uma alta diversidade de nichos ecológicos, o que pode ser um dos principais elementos responsáveis pela alta diversidade e endemismo de peixes reofílicos nessa região (Sawakuchi et al., 2015).

No rio Xingu há uma forte seleção de morfologia corporal convergente em espécies residentes em corredeiras, entretanto são perceptíveis pequenas diferenças que permitem que as espécies explorem micro-hábitats estruturalmente complexos associados a substratos rochosos (Fitzgerald et al., 2017). Entre os grupos mais diversos e abundantes nos ambientes de corredeiras, destaca-se a família Loricariidae, cujas espécies apresentam uma série de adaptações morfológicas e comportamentais que permitem a ocupação desses ambientes (Zuanon, 1999; Lujan e Conway, 2015; Hrbek et al., 2018).

Além dos loricariídeos e de espécies de peixes de outras famílias como Anostomidae e Serrasalmidae (Hrbek et al., 2018), os ambientes de corredeiras abrigam também uma rica flora aquática composta de algas epilíticas (Costa et al., 2009) e podostemáceas (Abe et al., 2015; Medeiros et al., 2015), bem como uma igualmente rica macrofauna de invertebrados aquáticos (Jesus et al., 2009) que também se beneficia dessa complexidade estrutural. Nas corredeiras da Volta Grande do Xingu, algas e 108 invertebrados aquáticos são as principais fontes de alimentos para muitas espécies de peixes (Zuanon, 1999; Andrade et al., 2016; Zuluaga-Gómez et al., 2016; Fitzgerald et al., 2017; Andrade et al., 2019). Apesar da existência desse conhecimento, não se conhece adequadamente as relações entre a estrutura do substrato e a diversidade e abundância dos organismos associados ao epilíton, e tampouco como esses fatores influenciam a distribuição das espécies de peixes nas corredeiras. Esse conhecimento incipiente a respeito dos fatores responsáveis pela estruturação das assembleias de peixes se torna extremamente preocupante diante das mudanças ambientais drásticas que vem ocorrendo no trecho encachoeirado da Volta Grande do rio Xingu em consequência da construção e operação da Usina Hidrelétrica de Belo Monte (Sabaj Pérez, 2015; Sawakuchi et al., 2015; Fitzgerald et al., 2018).

Os efeitos do barramento de um rio são severos, disruptivos e geralmente irreversíveis (Latrubesse et al., 2017), onde a principal mudança é a alteração da hidrodinâmica do rio, passando de condições predominantemente lóticas para lênticas. Essas transformações ocasionam perda de hábitat, distúrbios no pulso de inundação e homogeneização da paisagem aquática, que podem levar ao colapso das populações locais de peixes fortemente reofílicos (Agostinho et al., 2008; Lees et al., 2016; Fitzgerald et al., 2018; Hrbek et al., 2018).

O presente estudo tem como objetivo avaliar o papel da estrutura do hábitat e da disponibilidade de recursos alimentares na distribuição espacial das espécies e na estrutura de assembleias de peixes loricariídeos ao longo do trecho médio-baixo do rio Xingu, especialmente ao longo da grande extensão de corredeiras da Volta Grande. Mais especificamente, este estudo utiliza uma avaliação refinada das características do substrato e da disponibilidade de alimento como estratégia para tentar desembaraçar os efeitos de fatores estruturais e bióticos na estrutura das assembleias de loricariídeos nas corredeiras da Volta Grande. Considerando que loricariídeos são peixes de hábitos sedentários, espera-se que a proximidade espacial entre os ambientes amostrados explique boa parte das diferenças encontradas na composição das assembleias locais. Entretanto, a alta diversidade local de espécies de peixes dessa família nas corredeiras indica que características locais do substrato condicionem a presença de micro-hábitats e tipos de abrigos específicos, e expliquem, ao menos parcialmente, as diferenças entre assembleias espacialmente próximas. Finalmente, considerando a grande extensão contínua de corredeiras e de substrato disponível para cobertura epilítica, espera-se que a 109 disponibilidade de alimento seja mais importante para explicar a abundância de loricariídeos do que a composição das assembleias locais de loricariídeos. Além das importantes informações ecológicas obtidas, espera-se que esses resultados permitam uma melhor compreensão dos impactos ambientais decorrentes da construção de hidrelétricas sobre assembleias de peixes reofílicos, e a eventual proposição de medidas mitigadoras desses impactos no Xingu e em outros rios encachoeirados da Bacia Amazônica.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de Estudo

O rio Xingu, com 2.500 km de extensão e 504.000 km2 ocupados pela bacia hidrográfica (Goulding et al., 2003), é o segundo maior tributário de águas claras do rio Amazonas e da América do Sul (Sawakuchi et al., 2015). Nasce da junção dos rios Culuene e Sete de Setembro, no estado do Mato Grosso (Brasil Netto, 1964), e deságua no rio Amazonas, no estado do Pará (ELETROBRÁS, 2009). A água do rio Xingu apresenta baixas concentrações de sólidos em suspensão, elementos minerais e nutrientes, com pH neutro a ligeiramente ácido (5,5 -7,0) e condutividade baixa (cerca de 30 µS.cm- 1) (Goulding et al., 2003; Ghilardi Jr e Camargo, 2009), permitindo sua classificação como um rio de águas claras (Sioli, 1984).

Entre as cidades de Altamira e Vitória do Xingu, no Estado do Pará, o curso do rio Xingu sofre um acentuado desvio (Figura 1), originando a Volta Grande do rio Xingu (Rodrigues, 1993), que além da grande sinuosidade, apresenta um desnível altitudinal de 85 m em um trecho de apenas 160 km, que resulta na ocorrência de múltiplos canais de escoamento com corredeiras e cachoeiras fluindo sobre rochas fraturadas (Sawakuchi et al., 2015).

Na região da Volta Grande, o período de estiagem vai de julho a outubro (Figura 2), quando ocorre um decréscimo dos sólidos em suspensão, diminuindo a turbidez e consequentemente aumentando a transparência vertical da água, que pode exceder 2,5 metros entre agosto e novembro (Sabaj Pérez, 2015). Nesse período a água do rio Xingu apresenta tons esverdeados e ótima transparência horizontal, permitindo a coleta de peixes por métodos manuais durante sessões de mergulho livre e busca ativa dos peixes, bem como realização de censos visuais.

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Figura 2: Variação média mensal da vazão (1976-1997) e precipitação (2010-2014), na região da Volta Grande do rio Xingu, no estado do Pará. Fonte: ANA, 2015 e INMET-SEOMA/PA, 2015.

COLETA DE DADOS

As amostragens foram realizadas em outubro de 2015 (período de seca), em 10 sítios ao longo da Volta Grande do rio Xingu, em afloramentos rochosos submersos, com profundidade máxima de 1,30 metros. Esse limite de profundidade foi estabelecido por possibilitar o uso eficiente de técnicas de mergulho livre em apneia para a caracterização do substrato e para realização das amostragens de peixes e de disponibilidade de alimento. Os peixes bentônicos foram coletados através da captura manual durante mergulho livre, onde dois mergulhadores realizaram a vistoria de uma área de 25 m2 (5 x 5m), capturando todos os indivíduos localizados dentro da área delimitada.

Os peixes coletados foram armazenados em bandejas plásticas numeradas e preenchidas com água do rio. Ao final do evento de amostragem, os peixes foram identificados ao menor nível taxonômico possível, medidos (cm), pesados (g) e posteriormente soltos. Alguns exemplares foram eutanasiados com uma dose letal de solução de Eugenol, fixados com formalina 10%, armazenados em álcool 70% e depositados na coleção de peixes do Laboratório de Ictiologia de Altamira-UFPA.

Juntamente com cada evento de amostragem de peixes, uma amostra de macroinvertebrados bentônicos foi coletada. Delimitou-se uma área de 0,25 m2, através do uso de uma rede tipo surber (quadrada e revestida com tela de nylon de 250 µm), onde a rede foi 112 posicionada contra a correnteza da água e o substrato varrido. Com auxílio de pinça e escova de cerdas macias, os macroinvertebrados aderidos ao substrato foram removidos e acondicionados em potes de polietileno de 100 ml, com álcool 70 %, e devidamente etiquetados.

Em laboratório, os organismos foram separados do sedimento com o auxílio de microscópio estereoscópico (Leica®, ZOOM 2000), armazenados em frascos de polietileno de 50 ml com álcool 70% e devidamente etiquetados. A identificação taxonômica foi realizada ao nível taxonômico de ordem ou família, seguindo literatura específica (Mugnai et al., 2010; Hamada et al., 2014), e consultando especialistas, quando necessário. O material foi depositado na coleção de Invertebrados Aquáticos do Campus Universitário de Altamira, Universidade Federal do Pará.

Para identificar a contribuição dos micro-organismos epilíticos (principalmente as algas) associados ao substrato rochoso na disponibilidade de alimento, foi mensurada a quantidade de clorofila-a. Para isso, em cada transecto de coleta de peixes, foram selecionadas, aleatoriamente, três rochas. Em cada rocha, com auxílio de uma folha de PVC cortado ao centro 5cm x 5cm (0,0025 m2) e uma escova de cerdas macias toda a camada do epilíton foi raspada e diluída em 50 ml de água destilada (Allan e Castillo, 2007). As amostras foram acondicionadas em caixas térmicas com gelo até o momento de filtragem em microfiltros Whatman® GF/C, de fibra de vidro, 70 µm de porosidade, com auxílio de um kitasato acoplado em uma bomba a vácuo de baixa pressão. Os microfiltros foram envolvidos em folhas de alumínio, etiquetados, embalados em sacos herméticos e congelados, em local escuro. As concentrações de clorofila- a foram determinadas por espectrofotometria, maceração dos filtros e extração em 10 ml de acetona 90%, à frio (Parsons e Strickland, 1963).

Ao término de cada evento de amostragem em campo, para caracterizar os micro- hábitats e correlacionar com as variáveis respostas, foram mensuradas (3 repetições) a profundidade, a velocidade superficial da correnteza (com auxílio de uma boia de isopor) e rugosidade do substrato. A rugosidade do substrato foi estimada seguindo método proposto para avaliar substratos em recifes de corais, por meio do uso de uma corrente metálica (2 m) depositada sobre a superfície do substrato, ao longo de uma distância conhecida (Risk, 1972; Luckhurst e Luckhurst, 1978; Aronson e Precht, 1995; Knudby & Ledrew, 2007).

Além da rugosidade, a complexidade do substrato foi utilizada para caracterizar a diversidade potencial de micro-hábitats para os loricariídeos. Para isso, a cobertura do substrato de cada área de amostragem (25m2) foi caraterizada por meio de uma estimativa visual do porcentual de cobertura de sete tipos de substrato: laje (superfícies rochosas lisas, planas a 113 semiplanas, com fissuras variáveis), conglomerados rochosos (rochas de origem sedimentar associadas a fragmentos de outras rochas mais duras e seixos, unidos por um cimento de material calcário, óxido de ferro, sílica ou argila consolidada), blocos rochosos grandes (rochas de contornos arredondados com diâmetro (ou maior dimensão) acima de 100 cm), blocos médios (rochas com dimensões entre 51 cm e 100 cm), blocos pequenos (fragmentos de rochas com dimensões entre 5 cm e 50 cm), seixos (rochas arredondadas com diâmetro entre 0,5 cm e 5,0 cm) e areia (partículas minerais (principalmente de sílica) com diâmetro inferior a 0,5 cm).

ANÁLISE DE DADOS

Os dados coletados foram organizados em quatro matrizes: uma matriz resposta, com a abundância total de cada espécie de Loricariidae por sitio de amostragem; uma matriz de variáveis explanatórias com onze variáveis referentes a caracterização do hábitat/micro-hábitat (profundidade média, rugosidade média, velocidade média da correnteza, riqueza de tipos de substrato, cobertura porcentual de laje, conglomerado, blocos grandes, blocos médios, blocos pequenos, gorgulho e areia); uma matriz de variáveis explanatórias com dados de disponibilidade de alimento, com dezesseis variáveis (clorofila-a, Acari, Bivalvia, Coleoptera, Diptera, Ephemeroptera, Hemiptera, Hydrozoa, Lepidoptera, Neuroptera, Odonata, Oligochaeta, Plecoptera, Porifera, Trichoptera e Turbellaria); e uma matriz explanatória para controle do efeito da estrutura espacial (coordenadas geográficas de cada sítio de amostragem).

Para testar a colinearidade entre as variáveis ambientais (matriz de estrutura do hábitat/micro-hábitat e matriz de disponibilidade de alimento), realizou-se um teste de correlação de Spearman, com valor de corte r≥0,6 (Dormann et al., 2013). Na matriz de estrutura do hábitat, a velocidade da correnteza apresentou alta correlação com conglomerado e areia, mas velocidade da correnteza é uma variável importante na estrutura da ictiofauna e não foi retirada das análises (Figura S1). Na matriz de disponibilidade de alimento, Trichoptera e Diptera foram retiradas das análises, por apresentar alta correlação com Coleoptera e Ephemeroptera (Figura S2).

Para a matriz resposta utilizou-se como variável a abundância total de cada espécie de Loricariidae, por sítio, após serem retiradas as oito espécies com menos de cinco indivíduos. Os dados de abundância sofreram transformação de Hellinger para atender as premissas das análises (Legendre e Gallagher, 2001). As matrizes explanatórias de micro-hábitat e disponibilidade de alimento foram transformadas para Z-escores para reduzir a dimensionalidade das variáveis (Legendre e Legendre, 1998). 114

As coordenadas geográficas foram ortogonalizadas por uma análise de Componentes Principais de Matrizes Vizinhas – PCNM (Borcard e Legendre, 2002; Dray et al., 2006). Essa análise consiste em transformar as coordenadas geográficas em distância euclidiana, dando origem a uma matriz de distância euclidiana truncada no vizinho mais próximo. Posteriormente, uma Análise de Coordenadas Principais (PCoA) foi realizada e os autovetores com autovalores positivos foram selecionados para representar os descritores da macroestrutura espacial (Borcard e Legendre, 2002; Dray et al., 2006).

Para testar se estrutura do micro-hábitat, disponibilidade de alimento e/ou macroestrutura espacial são bons previsores da estrutura da assembleia de Loricariidae foram realizadas três análises canônicas, uma para cada matriz explanatória: estrutura do micro-hábitat x assembleia, disponibilidade de alimento x assembleia, e macroestrutura espacial x assembleia. Foi utilizada uma Análise de Redundância (RDA) (Rao, 1964), seguida de correção por R2 ajustado e teste de significância (ANOVA) para cada modelo (Borcard et al., 2011).

Após identificado os modelos significativos para a estrutura da assembleia de Loricariidae, para identificar quais variáveis explicativas contribuíram significativamente, em cada modelo, realizou-se uma Análise de Redundância (RDA) por seleção forward. Este método analisa cada variável do modelo, individualmente, e acrescenta ou não a um modelo reduzido, além de calcular o valor de R2 ajustado e a significância de cada variável selecionada para o modelo reduzido (Blanchet et al., 2008).

Com base nas variáveis significativas de cada modelo, realizou-se uma nova RDA (global), de onde foi calculada a contribuição total do modelo mais parcimonioso, o total de explicação retido em cada eixo, e a significância dos eixos. Em seguida, para identificar a contribuição de cada fração de variáveis significativas, realizou-se uma Análise de Particionamento da Variância (p-RDA) (Legendre e Legendre, 1998). O particionamento da variância permite identificar o percentual explicado de frações puramente estrutural do micro- hábitat, do alimento e da macroestrutura espacial, bem como as interações e resíduos. O particionamento da variância foi seguido de um teste Permutacional de significância das frações (Figura 3) (Peres-Neto et al., 2006).

As análises multivariadas foram testadas por método Permutacional de Monte Carlo, considerando 9.999 permutações e nível de significância de 5%. Para as análises, utilizou-se o pacote Vegan (Oksanen et al., 2019), no programa R (R Core Team, 2018). 115

Figura 3: Desenho esquemático do passo-a-passo das análises estatísticas utilizadas.

RESULTADOS

Foram coletados 1.026 indivíduos pertencentes a 25 espécies e 14 gêneros de Loricariidae. Os gêneros com maior representatividade foram Ancistrus, Baryancistrus, Peckoltia e Scobinancistrus, com 3 espécies cada. As espécies mais abundantes foram Baryancistrus xanthellus, Spectracanthicus punctatissimus e Spectracanthicus zuanoni, com 244, 206 e 182 indivíduos, respectivamente. Estas três espécies representaram 62 % da 116 abundância total, assim como foram as únicas espécies registradas em todos os sítios. Oito espécies registraram menos de cinco indivíduos ao total (Tabela S1).

As variáveis representativas da macroestrutura espacial, da estrutura do micro-hábitat e da disponibilidade de alimento mostraram ser bons descritores da assembleia de Loricariidae, nas corredeiras da Volta Grande do rio Xingu. A macroestrutura espacial explicou 49% da variação, seguido de estrutura do micro-hábitat, com 36 % e alimento, com 10% (Tabela 1).

Tabela 1: Resultado das RDAs globais, R2 ajustado e análise de variância (ANOVA), testadas individualmente, para cada conjunto de variáveis: micro-hábitat, disponibilidade de alimento e macroestrutura espacial (PCNM).

RDA R2 ajustado GL Variância F P Micro-hábitat 0,47 0,36 9 0,26 4,87 0,00001 Alimento 0,33 0,10 14 0,19 1,61 0,0014 Espacial 0,53 0,49 5 0,3 12,3 0,0001

Quatorze variáveis foram consideradas significativas para o modelo, sendo sete relacionadas à estrutura local de micro-hábitats, cinco relacionadas à macroestrutura espacial e três relacionadas à disponibilidade de alimento (Tabela 2). As variáveis preditoras mais significativas da estrutura das assembleias locais de Loricariidae foram: porcentagem de cobertura do substrato por conglomerado, porcentagem de blocos pequenos, quantidade de coleópteros, distâncias em grandes escalas (PCNM1) e distâncias em pequenas escalas (PCNM4).

Tabela 2: Variáveis preditoras com efeitos significativos e adicionadas ao modelo mais parcimonioso na explicação da estrutura das assembleias locais de Loricariidae na Volta Grande do rio Xingu.

R2 R2 ajustado Matriz Variável GL F P ajustado. acumulado Conglomerado (% CONG) 0,15 0,15 1 11,14 0,002 Bloco Pequenos (% BLOCP) 0,08 0,23 1 7,62 0,002 Gorgulho (% GORG) 0,05 0,28 1 4,48 0,004 Micro-hábitat Riqueza de substrato (SUBS) 0,03 0,31 1 3,32 0,004 Blocos Grandes (% BLOCG) 0,02 0,33 1 2,99 0,012 Profundidade (PROF) 0,02 0,35 1 2,48 0,032 Areia (% AREI) 0,01 0,36 1 2,25 0,026 Coleoptera (Cole) 0,08 0,08 1 5,96 0,002 Alimento Oligochaeta (Oligo) 0,02 0,1 1 2,47 0,012 PCNM 1 (Grandes escalas) 0,17 0,17 1 13,4 0,002 PCNM 4 (Pequenas escalas) 0,17 0,34 1 15,39 0,002 Espacial PCNM 5 (Pequenas escalas) 0,06 0,4 1 7,24 0,002 PCNM 2 (Grandes escalas) 0,05 0,45 1 5,34 0,002 PCNM 3 (Escalas intermediárias) 0,04 0,49 1 5,62 0,002 117

O modelo mais parcimonioso explicou 57% da variação global (F=6,56; p=0,0001) da estrutura das assembleias de Loricariidae na região da Volta Grande do rio Xingu. Os quatro primeiros eixos da RDA sumarizaram 90 % da variação total dos dados e foram significativos na sintetização dos resultados. O eixo 1 sumarizou 42 % da variação (F=38,50; p=0,001), eixo 2 31% (F=28,50; p=0,001), eixo 3 11% (F=10,44; p=0,001) e eixo 4 explicou 6% da variação (F=5,53; p=0,018).

O primeiro eixo da RDA mostrou uma associação de Baryancistrus xanthellus com as corredeiras com maior porcentagem de cobertura do substrato por grandes blocos rochosos, enquanto Spectracanthicus punctatissimus mostrou relação com altos percentuais de cobertura do substrato por conglomerados rochosos e areia. O eixo 2 evidenciou uma associação de Peckoltia cf. cavatica e Hopliancistrus sp. “mancha” com as maiores porcentagens de cobertura do substrato por blocos pequenos e com a quantidade de coleópteros disponíveis no ambiente (Figura 4). A PCNM evidenciou que há uma estruturação espacial significativa, tanto em pequenas escalas (sítios vizinhos, e.g. Pariaxá e Seca Farinha), quanto em escalas maiores (sítios mais distantes, e.g. Belo Monte e Cachoeira Grande).

Dos 55% de variação atribuída ao modelo mais parcimonioso, 19,5% são referentes exclusivamente à estrutura espacial, 6,3% ao micro-hábitat e 1,1% ao alimento. A interação do micro-hábitat com a estrutura espacial respondeu por 21% da variação, e 8,5% se referem à interação entre as três matrizes (Figura 5). O percentual explicado pelas frações puras ou pelas interações de frações foram significativos, a exceção de: disponibilidade de alimento sem interações e disponibilidade de alimento com restrição apenas do micro-hábitat ou pela interação disponibilidade de alimento (Tabela 3).

DISCUSSÃO

O presente estudo apresenta resultados inéditos sobre as relações entre a estrutura das assembleias de Loricariídeos e descritores ambientais em ambientes de corredeiras. Embora já fossem conhecidas a alta diversidade de espécies de peixes nas corredeiras do rio Xingu (Zuanon, 1999; Fitzgerald et al., 2018), a alta complexidade estrutural dos ambientes de corredeiras (Sawakuchi et al., 2015) e a convergência evolutiva de diversas espécies de peixes de corredeiras para habitar esse tipo de ambiente (Lujan e Conway, 2015; Hrbek et al., 2018), pouco se sabe sobre os fatores que regulam a abundância dessas espécies nas corredeiras. 118

Figura 4: Triplot dos eixos 1 e 2 da RDA, evidenciando a correlação espacial entre a abundância de loricariídeos e características do micro-hábitat e de disponibilidade de alimento para esses peixes na Volta Grande do rio Xingu, usando PCNM como matriz de distância. O comprimento e a direção das setas correspondem à variância que pode ser explicada pelas variáveis explicativas e de resposta. A distância perpendicular entre as espécies e os eixos das variáveis explicativas refletem suas correlações. Setas azuis indicam as variáveis explicativas, setas pretas as espécies de Loricariidae e os pontos coloridos indicam as amostras e sítios.

Entre as famílias de peixes que habitam os ambientes de corredeiras do rio Xingu, Loricariidae é a que apresenta adaptações morfológicas mais evidentes para a vida em águas rápidas e turbulentas e que possivelmente possibilitaram o domínio desse tipo de ambiente: corpo deprimido, lábios fundidos em um disco oral em forma de ventosa e orientado ventralmente, mandíbulas e dentição especializadas para a o pastejo, poda ou cata de itens alimentares no substrato (Lujan et al., 2012; Lujan e Conway, 2015; Sawakuchi et al., 2015; Fitzgerdald et al., 2017; Roxo et al., 2017; Hrbek et al., 2018). De fato, estudos realizados com loricariídeos da subfamília Hypoptopomatinae evidenciaram que linhagens de Neoplecostomini que ocupam ambientes de corredeiras exibiram aumento do tamanho do corpo, diversidade na forma da cabeça e taxas de diversificação de linhagens e fenótipos, indicando que as corredeiras atuam como “incubadoras” de diversificação e especialização biológica nessa família de bagres 119 neotropicais (Roxo et al., 2017). No presente estudo foram registradas 25 espécies de Loricariidae habitando as corredeiras rasas da Volta Grande do rio Xingu, mas se sabe que essa diversidade é ainda maior, podendo chegar a mais de 50 espécies ao longo dos hábitats reofílicos desse rio (dados não publicados). Isso fortalece a hipótese de que processos de especiação acelerada em Loricariidae nos ambientes de corredeiras podem ser os mecanismos responsáveis pela alta diversidade dessa família nas corredeiras da Volta Grande do Xingu.

Figura 5: Diagrama de Venn ilustrando a partição da variância que explicou a estruturação da assembleia de Loricariidae da Volta Grande do rio Xingu. Cada círculo representa um conjunto de variáveis relacionadas a estrutura do micro-hábitat, alimento e descritores espaciais e a interseção entre os círculos indica a variância explicada conjuntamente entre dois ou três conjuntos de variáveis.

Essa diversidade de espécies de Loricariidae não está homogeneamente distribuída nos hábitats de corredeiras da Volta Grande. Nossos resultados mostraram que variáveis relacionadas com a distância espacial entre os trechos de corredeiras, com as características dos micro-hábitats e com a disponibilidade local de alimentos podem ser consideradas boas descritoras da estrutura das assembleias locais de Loricariidae nas corredeiras, resultando em um modelo mais parcimonioso que respondeu por 57% da variação na composição das assembleias. Esse forte efeito espacial em pequenas e grandes distâncias entre os sítios nas corredeiras da Volta Grande do Xingu possivelmente está associado à formação geológica da região e à história de diversificação de Loricariidae no rio Xingu.

A Volta Grande do rio Xingu está situada entre formações geológicas do Complexo Pré- Cambriano e da Bacia Sedimentar Amazônica, que condiciona a ocorrência de diferentes tipos de rochas e acidentes geográficos (Silva et al., 2013). Da confluência com o rio Iriri até a ria do Xingu, o leito faz três grandes mudanças na direção do seu curso, de cerca de 90° cada, o 120 que gerou a conformação geográfica única da região da Volta Grande. Essa complexidade macroestrutural resulta na segmentação do leito do rio em múltiplos canais entrecruzados e interconectados, que, associado à presença de numerosas ilhas fluviais, resultam em uma paisagem aquática altamente complexa em diferentes escalas espaciais (Sawakuchi et al., 2015).

Tabela 3: Partição da variância e ANOVA das frações que explicam a assembleia de Loricariidae, nas corredeiras da Volta Grande do rio Xingu.

FRAÇÕES DP R2 ajustado Variância F p Sem controle de frações Espacial 5 0,489 0,301 12,296 0,0001 Micro-hábitat 7 0,364 0,248 5,823 0,0001 Alimento 3 0,1 0,074 4,29 0,0001 Micro-hábitat+Espacial 12 0,558 0,366 7,204 0,0001 Alimento+Espacial 8 0,505 0,319 9,608 0,0001 Micro-hábitat+Alimento 10 0,374 0,265 4,909 0,0001 Todas as frações 15 0,569 0,379 6,557 0,0001 controlando 1 matriz explicativa Espacial | Alimento 5 0,405 0,245 10,33 0,0001 Micro-hábitat | Alimento 7 0,273 0,191 4,551 0,0001 Espacial | Micro-hábitat 5 0,194 0,118 5,562 0,0001 Micro-hábitat | Espacial 7 0,069 0,065 2,201 0,0001 Alimento | Espacial 3 0,016 0,018 1,883 0,0351 Alimento | Micro-hábitat 3 0,01 0,017 1,398 0,147 Frações puras Espacial | Micro-hábitat+Alimento 5 0,195 0,114 5,526 0,0001 Micro-hábitat |Alimento+Espacial 7 0,063 0,061 2,093 0,0003 Alimento |Micro-hábitat+Espacial 3 0,011 0,013 1,59 0,0799 Resíduo 0,431 Nossas amostragens registraram a ocorrência de sete tipos de substratos visualmente identificados ao longo das corredeiras da Volta Grande, com cada sítio amostral de 25m2 apresentando em média quatro tipos de substrato. Considerando as dimensões das corredeiras do rio Xingu, a presença dessa elevada diversidade de substratos em áreas tão pequenas evidencia a singularidade desse tipo de ambiente e sua capacidade de abrigar uma alta diversidade de organismos aquáticos, especialmente de loricariídeos. A forte importância do tipo de substrato na estruturação das assembleias locais de Loricariidae ficou evidente nas variáveis selecionadas pela RDA, onde cinco dos sete tipos de substrato apresentaram resultados significativos. A RDA evidenciou também uma forte correlação de algumas espécies com substratos específicos. A abundância de Peckoltia cf. cavatica e Hopliancistrus sp. “mancha” foram associadas a locais com alta cobertura de blocos rochosos pequenos, enquanto Baryancistrus xanthellus foi associado à presença de grandes blocos rochosos e 121

Spectracanthicus punctatissmus com a presença de areia e conglomerados rochosos. Vale destacar que a presença de S. punctatissimus ocupando locas circulares em rochas apoiadas sobre o substrato de areia e seixo já havia sido apontada por Zuanon (1999), em estudo desenvolvido na mesma região.

Conglomerados rochosos só foram registrados em três dos 10 sítios amostrados (Boa Esperança, Gorgulho da Rita e Barra do Vento), e embora não tenham apresentado resultados significativos, espécies como Pseudacanthicus pirarara (Chamon e Sousa, 2016) e as três espécies do gênero Scobinancistrus (S. aureatus, S. pariolispos e Scobinancistrus sp. “tubarão”) (Zuanon, 1999; obs. pessoaisl) normalmente ocorrem associadas a esse tipo de substrato. Os conglomerados, regionalmente conhecidos como “mocororôs”, são formados por fragmentos rochosos arredondados e seixos cimentados por material calcário, óxido de ferro, sílica ou argila endurecida. Essa estrutura física resulta na formação de cavidades espaçosas que servem de abrigo para espécies de loricariídeos de corpo alto e de maior porte, como P. pirarara e S. pariolispos. Cavidades menores nesse tipo de substrato, mas em locais de maior profundidade nas corredeiras, geram abrigos ocupados por pequenos loricariídeos, incluindo uma espécie endêmica e ainda não descrita formalmente do gênero Hypancistrus, o “acari-zebra-marrom” (nossas observações pessoais).

Diferenças no uso de micro-hábitats e tipos de substratos são visíveis entre espécies congêneres (e entre fases ontogenéticas) de Baryancistrus. Indivíduos adultos de B. xanthellus ocupam ambientes onde predominam grandes blocos rochosos sob forte correnteza, enquanto juvenis ocupam regiões com abundância de blocos rochosos menores, apoiados diretamente sobre o substrato. Baryancistrus chrysolomus ocupa fendas de grandes blocos em locais de correnteza mais fraca e com acúmulo de sedimento, enquanto Baryancistrus aff. niveatus ocupa substratos consolidados sob correnteza moderada, mas também em substratos não consolidados, como fundos arenosos (Zuanon, 1999; Rapp Py-Daniel et al., 2011). Esse mesmo padrão pode ser observado para outras espécies dos gêneros Peckoltia e Scobinancistrus (obs. pessoais). A coocorrência de espécies congêneres pode ser resultado de diferentes estratégias de sobrevivência em hábitats distintos, com possível efeito de competição na diferenciação no uso de recursos (Yuan et al., 2018).

Uma exceção a esse padrão envolve as congêneres Parancistrus aurantiacus e P. nudiventris, que ocorrem associadas ao mesmo tipo de micro-hábitat, dividindo as fendas estreitas e profundas dos grandes blocos rochosos e trechos cobertos por lajes rochosas, compartilhadas com Ancistrus ranunculus. Em comum, essas espécies possuem corpo 122 extremamente deprimido, permitindo abrigar-se nessas fendas. Isso evidencia que, embora amplamente distribuídas ao longo das corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, as espécies de Loricariidae apresentam padrões de distribuição diferenciados em uma escala espacial mais fina (metros de distância) e ocupando micro-hábitats específicos.

A disponibilidade dos diferentes tipos de alimento considerados neste estudo apresentou pouca correlação com a estrutura das assembleias locais de Loricariidae. Apenas dois dos 14 tipos de alimentos avaliados pelo modelo apresentaram efeitos significativos: quantidade de Coleoptera e de Oligochaeta. Coleoptera apresentou correlação positiva com a abundância de Hopliancistrus sp. “mancha” e Peckoltia cf. cavatica e Oligochaeta apresentou correlação positiva com Baryancistrus xanthellus. Ainda são pouco conhecidos os hábitos alimentares de Hopliancistrus sp. “mancha” e Peckoltia cf. cavatica para a região de estudo (Zuanon, 1999). Essas duas espécies não ocorrem no canal principal do rio Xingu, sendo Hopliancistrus sp. “mancha” restrita aos afluentes do rio Xingu, incluindo o rio Bacajá, e Peckoltia cf. cavatica ocorrendo somente no rio Bacajá. A determinação taxonômica e estudos da dieta dessas espécies são importantes para uma melhor compreensão dos fatores que podem estar envolvidos na distribuição espacial e no uso de micro-hábitats por essas duas espécies.

A baixa capacidade de explicação da estrutura das assembleias locais de Loricariidae pela disponibilidade dos diferentes tipos de alimento pode ser resultado da alta abundância de fontes autóctones nas corredeiras do rio Xingu. De um modo geral, os diferentes tipos de invertebrados aquáticos e a densa cobertura de algas epilíticas (aqui representada pela produtividade da clorofila-a) estão amplamente distribuídas entre os sítios amostrados no presente estudo (Tabela S2). Registrou-se uma alta densidade de macroinvertebrados aquáticos (54±80 ind.m2-1), além de uma alta produtividade de clorofila-a no epilíton (17,54±8,67 mg.L- 1). Estudos pretéritos realizados na região evidenciam que tanto os macroinvertebrados quanto as algas epilíticas apresentam semelhanças quanto à composição e diversidade entre as corredeiras da Volta Grande, diferindo apenas em relação aos ambientes de remansos (Costa et al., 2009; Jesus et al., 2009).

Estudos analisando a dieta de espécies de peixes reofílicas da Volta Grande evidenciam a importância do recurso autóctone na alimentação dos peixes reofílicos (Zuanon, 1999; Andrade et al., 2016; Zuluaga-Gómez et al., 2016; Andrade et al., 2019). A maioria dos Loricariidae se alimentam de algas e detritos, mas algumas espécies aparentemente se especializaram no consumo de invertebrados aquáticos (Zuanon, 1999; Zuluaga-Gómez et al., 2016). Morfologicamente, espécies de Loricariidae que se alimentam de invertebrados 123 aquáticos apresentam dentes maiores, mais resistentes e em menor número, diferentemente dos detritívoros que apresentam numerosos dentes pequenos e viliformes, utilizados para o forrageio de algas frouxamente assentadas sobre o substrato e sobre o próprio epilíton (Zuanon, 1999; Lujan et al., 2012).

O rio Xingu, classificado como um rio de águas claras (Goulding et al., 2003), com pouco sedimento em suspensão, permite uma maior incidência de luz e produção primária alta, associadas ao fitoplâncton e ao epilíton. A base da cadeia trófica da ictiofauna da Volta Grande do rio Xingu é composta por itens oriundos da floresta aluvial, detritos, fitoplâncton e epifíton, diferindo das corredeiras, que analisadas separadamente têm sua alta produtividade primária sustentada pelas formações arbustivas em afloramentos rochosos, bancos de podostemáceas, epilíton e detritos, sendo esses dois últimos a base da alimentação dos Loricariidae (Camargo, 2009).

O presente estudo evidencia a complexidade das relações que sustentam a diversidade de loricariídeos nas corredeiras da Volta Grande do rio Xingu, onde a diversidade de micro- hábitats resultante da combinação de diferentes tipos de substratos em pequenas escalas espaciais tem um papel preponderante. Estudos que ampliem o conhecimento sobre as interações espécies-micro-hábitats são necessários para orientar estratégias de conservação e uso desses peixes como recursos naturais, tanto na pesca ornamental como para alimentação humana. No entanto, estudos futuros nos ambientes naturais de corredeiras da Volta Grande do rio Xingu estão ameaçados após a construção e início de operação da UHE Belo Monte.

Embora projetos hidrelétricos sejam vistos como alternativas de energia barata e limpa, barramentos de rios resultam em alto impacto ambiental, em especial nos ambientes de corredeiras e cachoeiras, principal ambiente onde são instalados esses empreendimentos (Agostinho et al., 2008; Sabaj Pérez, 2015; Sawakuchi et al., 2015; Castello e Macedo, 2016; Winemiller et al., 2016; Latrubesse et al., 2017; Fitzgerald et al., 2018; Hrbek et al., 2018). O barramento de rios transforma ambientes lóticos em lênticos ocasionando mudanças estruturais e dinâmicas drásticas. Na porção a montante do barramento, os trechos que antes eram formados por corredeiras e paisagens diversificadas passam a constituir um grande reservatório em uma paisagem homogênea (Fitzgerald et al., 2018). Na porção a jusante do barramento, a redução de 80% da vazão natural do rio Xingu (ELETROBRÁS, 2009) ocasionará em uma enorme perda de hábitat para a ictiofauna de corredeiras, com consequente redução populacional e deslocamento ou concentração das populações remanescentes de Loricariidae em áreas reduzidas. Essa situação facilita a pesca (legal ou ilegal) de acaris para o mercado de peixes 124 ornamentais e provavelmente resulta em uma elevação do risco de extirpação ou extinção local dessas populações, o que merece uma atenção especial dos órgãos de fiscalização e controle.

A alta heterogeneidade de hábitats na Volta Grande desempenha um papel fundamental na sustentação da diversidade e do alto endemismo presente na ictiofauna do rio Xingu. O acúmulo de sedimento na porção represada e a perda de hábitats decorrente da vazão reduzida limitam a disponibilidade de hábitats e, possivelmente, a segregação de nichos nas assembleias de peixes reofílicos (Zuluaga-Gómez et al., 2016). A homogeneização dos hábitats e micro- hábitats da Volta Grande pode afetar também a base da cadeia alimentar dos Loricariidae e, consequentemente, reduzir a disponibilidade de alimento para esses peixes. Assim, a suposta baixa plasticidade trófica dos loricariídeos de corredeiras pode impossibilitar a adaptação `as rápidas mudanças ambientais, podendo levar a extinção local de diversas espécies com nichos específicos ou ao declínio populacional por exclusão competitiva.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos a toda equipe que ajudou nas coletas, em especial aos pescadores e pilotos. Aos integrantes do Projeto IctioXingu que colaboraram com a triagem e preparação do material testemunho. Aos doutores Bruce Forsberg e Daniele Kasper pela colaboração nas análises de clorofila-a. A Dra. Karina Dias e MSc. Nayara Barreiros pela colaboração na identificação dos macroinvertebrados aquáticos. Ao Isaac Sildomar e Jacyane pela ajuda na triagem dos macroinvertebrados. À US National Science Foundation (DEB 1257813), Norte Energia e Leme Engenharia, pelo apoio financeiro e logístico. APG agradece a CAPES pela bolsa de doutorado. JZ recebeu bolsa de produtividade do CNPq (processos 313183;2014-7).

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MATERIAL SUPLEMENTAR

Figura S1: Correlação de Spearman (rho) para as variáveis do micro-hábitat. Em negrito, valores de correlação acima do delimitado. PROF - profundidade média; RUGO - rugosidade média; LAJE - Laje; CONG - conglomerado; BLOCG – blocos grandes; BLOCM – blocos médios; BLOCP – blocos pequenos; GORG - gorgulho; AREI - areia; SUBS – riqueza de substratos; VELO – velocidade de correnteza.

PROF RUGO LAJE CONG BLOCG BLOCM BLOCP GORG AREI SUBS RUGO -0,40 LAJE -0,04 -0,38 CONG -0,15 0,32 -0,36 BLOCG 0,36 -0,42 -0,06 -0,30 BLOCM -0,10 -0,34 0,16 -0,58 0,23 BLOCP 0,09 0,17 -0,32 -0,43 0,02 0,03 GORG 0,05 0,45 -0,48 0,26 -0,35 -0,37 0,29 AREI -0,02 0,18 -0,29 0,53 -0,18 -0,41 -0,34 0,20 SUBS 0,33 -0,14 -0,15 -0,17 0,42 0,11 0,47 0,20 0,03 VELO 0,12 -0,49 0,47 -0,73 0,33 0,44 0,26 -0,33 -0,61 0,09

Figura S2: Correlação de Spearman (rho) para as variáveis de disponibilidade de alimento. Em negrito, valores de correlação acima do delimitado. Acar - Acari; Bivalvia; Cloro - Clorofila-a; Dipt - Diptera; Ephe - Ephemeroptera; Hemi - Hemiptera; Hydra - Hydrozoa; Lepi - Lepidoptera; Neur - Neuroptera; Odon - Odonata; Oligo - Oligochaeta; Pleco - Plecoptera; Porifera; Trichoptera; Turbellaria.

Acar Biva Cloro Cole Dipt Ephe Hemi Hydra Lepi Neur Odon Oligo Pleco Pori Tricho Biva 0,16 Cloro -0,15 -0,04 Cole 0,34 0,03 0,04 Dipt 0,36 0,20 -0,19 0,65 Ephe 0,32 -0,06 -0,11 0,51 0,65 Hemi -0,14 -0,17 -0,05 0,26 0,27 0,31 Hydra 0,46 0,02 -0,06 0,25 0,31 0,20 0,10 Lepi 0,21 -0,02 -0,19 0,52 0,55 0,52 0,31 0,11 Neur 0,01 -0,03 -0,06 0,11 0,11 0,16 0,04 -0,12 0,16 Odon 0,19 -0,12 0,10 0,27 0,33 0,29 0,05 0,19 0,09 0,19 Oligo 0,04 0,21 -0,01 0,03 0,11 -0,08 -0,37 0,06 0,01 -0,08 0,01 Pleco -0,02 0,20 -0,03 -0,02 -0,11 0,03 -0,24 -0,17 -0,06 -0,07 0,08 0,06 Pori 0,06 0,11 0,21 0,02 -0,05 -0,01 -0,12 -0,06 -0,16 0,26 0,04 0,00 -0,01 Tricho 0,19 0,21 -0,12 0,58 0,65 0,72 0,29 -0,08 0,57 0,21 0,17 0,00 0,07 -0,02 Turbe 0,24 0,24 -0,07 0,07 0,06 0,00 -0,05 0,00 -0,11 -0,12 -0,17 0,12 0,10 -0,03 0,15 131

Figura S3: Triplot dos eixos 3 e 4da RDA, evidenciando a correlação espacial entre a abundância de peixes da família Loricariidae e características do micro-hábitat e alimento, na Volta Grande do rio Xingu, usando PCNM como matriz de distância. O comprimento e a direção das setas correspondem à variância que pode ser explicada pelas variáveis explicativas e de resposta. A distância perpendicular entre as espécies e os eixos das variáveis explicativas refletem suas correlações. Setas azuis indicam as variáveis explicativas, linhas pretas as espécies de Loricariidae e os pontos coloridos indicam as amostras e sítios. CG – Cachoeira Grande; BE – Boa Esperança; GR – Gorgulho da Rita; CT – Cotovelo; IF – Ilha da Fazenda; BV – Bela Vista; JE – Jericoá; BM – Belo Monte; PX – Pariaxá; SF – Seca Farinha.

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Tabela S1: Lista das espécies de Loricariidae, com valores de abundância, por sítio de amostragem e total (N= 10 sítios), coletadas na região da Volta Grande do rio Xingu, em outubro de 2015. CG: Cachoeira Grande; BE: Boa Esperança; GR: Gorgulho da Rita; CT: Cotovelo; IF: Ilha da Fazenda; BV: Barra do Vento; JE: Jericoá; BM: Belo Monte; PX: Pariaxá; SF: Seca Farinha.

SÍTIO ESPÉCIE ACRON. N CG BE GR CT IF BV JE BM PX SF Ancistomus feldbergae (de Anfe 44 16 14 0 0 0 0 0 0 0 74 Oliveira, Rapp Py-Daniel, Zuanon & Rocha 2012) Ancistrus ranunculus Muller, Rapp Anra 0 0 0 2 13 0 2 0 0 0 17 Py-Daniel & Zuanon 1994 Ancistrus spp.* Ansp 0 2 0 0 1 3 1 0 2 1 10 Ancistrus sp. "mariscadinho" Asp6 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Baryancistrus aff. niveatus Bani 5 2 0 0 0 0 0 0 6 0 13 Baryancistrus chrysolomus Rapp Bach 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 Py-Daniel, Zuanon & Ribeiro de Oliveira 2011 Baryancistrus xanthellus Rapp Py- Baxa 58 0 0 19 11 10 37 81 0 28 244 Daniel, Zuanon & Ribeiro de Oliveira 2011 Hopliancistrus sp. "mancha" Hopm 0 0 0 0 0 0 0 0 12 21 33 Hopliancistrus sp. "pinta" Hopp 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 Hypostomus gr. cochliodon Hyco 0 0 0 0 0 0 0 0 1 6 7 Leporacanthicus Lehe 0 0 0 0 0 0 5 4 0 0 9 heterodon Isbrücker & Nijssen 1989 Loricaria birindellii Thomas & Lobi 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 Sabaj Pérez 2010 Panaque armbrusteri Lujan, Paar 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 2 Hidalgo & Stewart 2010 Parancistrus Paau 74 3 0 0 0 0 0 0 0 0 77 aurantiacus (Castelnau 1855) Parancistrus nudiventris Rapp Py- Panu 0 0 0 1 4 12 0 0 0 0 17 Daniel & Zuanon 2005 Peckoltia cf. cavatica Peca 0 0 0 0 0 0 0 0 49 28 77 Peckoltia sabaji Armbruster 2003 Pesa 0 0 0 0 0 0 0 0 9 0 9 Peckoltia vittata (Steindachner Pevi 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1881) Pseudancistrus asurini Silva, Roxo Psas 4 1 0 0 4 0 2 9 0 0 20 & Oliveira 2015 Scobinancistrus aureatus Burgess Scau 0 1 3 0 0 0 0 0 0 0 4 1994 Scobinancistrus Scpa 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 2 pariolispos Isbrücker & Nijssen 1989 Scobinancistrus sp. "tubarão" Sctu 0 7 0 0 0 0 0 0 0 0 7 Spatuloricaria tuira Fichberg, Sptu 0 9 0 0 0 1 0 1 0 0 11 Oyakawa & de Pinna 2014 Spectracanthicus Sppu 36 66 44 6 9 28 2 5 8 2 206 punctatissimus (Steindachner 1881) Spectracanthicus zuanoni Chamon Spzu 40 20 12 36 17 31 6 4 12 4 182 & Rapp Py-Daniel 2014 *Ancistrus spp. corresponde a mais de uma espécie não descrita, foi mantida como spp. em função da incerteza taxonômica.

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Tabela S2: Valores médios e desvio padrão de atributos da assembleia e das variáveis de disponibilidade de alimento e estrutura do micro-hábitat, por sítios, na região da Volta Grande do rio Xingu, em outubro de 2015. CG – Cachoeira Grande; BE – Boa Esperança; GR – Gorgulho da Rita; CT – Cotovelo; IF – Ilha da Fazenda; BV – Bela Vista; JE – Jericoá; BM – Belo Monte; PX – Pariaxá; SF – Seca Farinha.

SÍTIOS ATRIBUTOS CG BE GR CT IF BV JE BM PX SF FAMÍLIA LORICARIIDAE Abundância total (N) 44±14 21±5 12±3 11±3 10±5 14±7 10±4 17±6 17±8 15±4 ALIMENTO Acari (nº. ind.m2) 2±3 33±63 5±8 0 6±9 1±2 4±6 0 20±25 1±2 Bivalvia (nº. ind.m2) 1±2 3±5 67±111 49±33 61±64 42±40 79±71 1±2 29±56 0 Clorofila-a (µg.L-1) 15,7±8,2 14,5±3,5 17,8±10,5 16,1±6,5 27,4±13,2 17,0±3,7 8,5±6,2 26,0±13,5 6,6±2,4 25,0±18,5 Coleoptera (nº. ind.m2) 4±7 1±2 7±7 2±3 9±7 3±4 4±4 1±3 10±8 40±24 Diptera (nº. ind.m2) 50±40 63±92 195±154 123±63 94±62 23±18 79±24 3±8 113±58 288±106 Ephemeroptera (nº. 295±207 317±402 254±184 477±283 305±237 153±148 285±117 121±155 644±369 1101±530 ind.m2) Hemiptera (nº. ind.m2) 4±4 1±2 4±4 7±7 0 5±4 0 0 5±5 11±8 Hydrozoa (nº. ind.m2) 0 1±2 1±2 0 4±10 0 0 0 3±5 1±3 Lepidoptera (nº. ind.m2) 9±17 0 3±3 7±9 1±3 1±2 3±6 0 7±9 24±16 Neuroptera (nº. ind.m2) 0 1±2 1±2 0 1±2 0 0 0 0 2±3 Odonata (nº. ind.m2) 30±73 2±3 1±2 0 7±4 1±2 1±2 0 62±152 18±21 Oligochaeta (nº. ind.m2) 1±2 0 9±18 3±5 7±11 4±8 42±60 13±19 0 1±2 Plecoptera (nº. ind.m2) 1±3 1±2 1±2 3±6 5±4 2±5 3±3 1±2 3±5 1±2 Porifera (nº. ind.m2) 0 61±82 103±152 15±20 222±480 27±24 29±27 47±47 4±10 37±51 Trichoptera (nº. ind.m2) 124±119 59±73 78±67 253±243 155±129 66±24 152±98 39±47 211±143 597±277 Turbellaria (nº. ind.m2) 0 0 0 1±2 1±2 1±2 23±28 0 1±2 0 ESTRUTURA DO HÁBITAT Laje (%) 0 0 12±29 22±8 43±27 0 38±19 0 3±8 0 Conglomerado (%) 0 52±10 38±22 0 0 5±5 0 0 0 0 134

SÍTIOS ATRIBUTOS CG BE GR CT IF BV JE BM PX SF Bloco G (%) 4±5 0 2±4 7±10 2±4 7±5 13±14 31±27 3±5 0 Bloco M (%) 22±13 0 3±8 28±23 43±29 25±8 37±18 45±24 27±12 27±8 Bloco P (%) 27±16 0 2±4 20±18 3±5 22±8 2±4 13±5 37±10 52±13 Gorgulho (%) 26±8 18±11 17±10 8±8 8±8 18±10 0 3±5 21±7 20±15 Areia (%) 22±10 31±8 27±10 15±8 0 23±14 11±10 8±4 9±8 2±4 Riqueza de substrato 4,3±0,8 2,8±0,4 3,3±0,8 4,7±1,4 3,0±0,6 5,0±0,6 3,5±0,5 4,2±0,8 4,2±0,4 3,2±0,4 Velocidade da correnteza 0,49±0,07 0,26±0,02 0,33±0,08 0,54±0,12 0,57±0,08 0,39±0,13 0,62±0,11 0,53±0,10 0,45±0,00 0,50±0,08 (m.s-1) Profundidade (m) 0,72±0,15 0,57±0,13 0,82±0,24 0,68±0,17 0,71±0,17 0,66±0,17 0,66±0,10 0,97±0,24 0,97±0,07 0,49±0,06 Rugosidade 0,85±0,02 0,87±0,02 0,77±0,06 0,76±0,05 0,74±0,05 0,78±0,09 0,65±0,06 0,73±0,04 0,75±0,04 0,86±0,03

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SÍNTESE

Na presente tese foi avaliada a estrutura da ictiofauna de corredeiras de um trecho da bacia do rio Xingu, terceiro maior tributário da Bacia Amazônica. O primeiro capítulo traz um checklist de 160 espécies registradas em ambientes reofílicos desse trecho, das quais 52 são endêmicas e 11 apresentam algum grau de ameaça de extinção. Estas ameaças são decorrentes da construção e operação da Usina Hidrelétrica de Belo Monte e da possível implantação de um grande garimpo de ouro na região da Volta Grande, além da pesca ornamental desordenada que poderá comprometer ainda mais a viabilidade das populações remanescentes dessas espécies.

O segundo capítulo enfoca a ictiofauna nectobentônica de oito sítios de amostragem nas corredeiras da Volta Grande, onde foram registradas 67 espécies que apresentaram variação na composição e abundância ao longo dos sítios e dos três períodos sazonais amostrados. Por último, o terceiro capítulo demonstra que existe um forte componente espacial afetando a composição das assembleias de loricariídeos, que atua em diferentes escalas de distância entre os sítios de amostragem. Adicionalmente, os resultados desse estudo indicam que as características estruturais dos micro-hábitats explicam boa parte dos padrões de distribuição das espécies de Loricariidae nas corredeiras, onde a disponibilidade de alimento evidenciou ter um papel menos importante nesta assembleia.

De forma geral, a alta diversidade de peixes reofílicos do rio Xingu é bem conhecida (Zuanon, 1999; Camargo et al., 2004; Sabaj-Pérez, 2015; Sawakuchi et al., 2015; Fitzgerald et al., 2018), mas a grande maioria dos estudos publicados se concentra na região da Volta Grande. O presente trabalho corrobora os padrões de distribuição da diversidade de peixes reofílicos na Volta Grande e amplia esse conhecimento para a bacia como um todo, trazendo uma visão mais ampla da distribuição, principalmente dos Loricariidae, em 1.300 km do curso dos rios Xingu, Iriri, Bacajá e Bacajaí.

As corredeiras e cachoeiras abrigam cerca de 32% da riqueza total de espécies conhecidas para a bacia do rio Xingu (Dagosta e de Pinna, 2019) e a família Loricariidae é a mais representativa nesses ambientes, com 55 espécies. A maior riqueza de espécies de Loricariidae está concentrada na Volta Grande, uma região que possui uma formação geológica única e extremamente complexa (Silva et al., 2015; Sawakuchi et al., 2015). Essa complexidade geológica e geomorfológica da Volta Grande resulta em uma alta diversidade de hábitats e micro-hábitats, com trechos submetidos a diferentes velocidades de correnteza e configurando 136 um dos maiores e mais complexos contínuos de corredeiras e cachoeiras do mundo (Sabaj- Peréz, 2015; Sawakuchi et al., 2015).

A complexidade estrutural do leito do rio Xingu na região da Volta Grande possivelmente é um dos grandes promotores da diversidade local de peixes e estudos futuros que expliquem melhor essa relação precisam ser realizados. Ao mesmo tempo em que servem como barreiras geográficas para espécies típicas de ambientes de remansos (Barbosa et al., 2015), as corredeiras também funcionam como hábitat de uma fauna íctica extremamente especializada (Zuanon, 1999; Camargo et al., 2004; Lujan e Conway, 205). De um modo geral, a composição da ictiofauna das corredeiras do rio Xingu apresentou diferenças entre as principais regiões amostradas. O trecho do baixo rio Xingu (ria) apresenta ictiofauna diferenciada e espécies exclusivas, assim como as microbacias dos rios Bacajá e Bacajaí. Diferentemente dessas duas microbacias, a sub-bacia do rio Iriri apresentou um alto número de espécies em comum com as regiões do médio inferior e médio superior do rio Xingu. Quando analisada somente a ictiofauna da região da Volta Grande (67 espécies), verificou-se que, embora a região seja um contínuo de corredeiras, há diferenças na composição e abundância das espécies, principalmente entre as corredeiras do rio Xingu e as do rio Bacajá. Resultados semelhantes foram encontrados para a ictiofauna de remanso dessa região (Barbosa et al., 2015), o que indica que processos históricos e biogeográficos devem ter atuado na escala da bacia e gerado esses padrões, o que merece ser analisado em estudos futuros.

A formação geológica dessas bacias pode constituir uma das possíveis explicações para o resultado encontrado. As nascentes do rio Iriri acompanham a mesma formação geológica de boa parte do curso principal do rio Xingu, que drena uma superfície rochosa do Proterozoico, enquanto os rios Bacajá e Bacajaí drenam formações rochosas do Arqueano (Silva et al., 2015). Entender a história geológica da bacia do rio Xingu pode ser a chave para elucidar a alta diversidade da ictiofauna de corredeiras da Volta Grande, uma vez que muitas espécies reofílicas, como os loricariídeos e alguns anostomídeos, demonstraram uma forte relação com o tipo de micro-hábitat e de substrato.

Apesar da evidente importância da Volta Grande para a manutenção da diversidade e endemismo de peixes na bacia do rio Xingu, a região tem sido alvo de megaprojetos desenvolvimentistas como a Usina Hidrelétrica de Belo Monte, que alterou drasticamente o curso natural e a dinâmica hídrica do rio Xingu, gerando impactos socioambientais significativos. O barramento do rio Xingu interrompeu o maior contínuo de corredeiras do mundo e ameaça uma série de espécies endêmicas de peixes, como Hypancistrus zebra, 137

Ossubtus xinguense e outras ainda não descritas formalmente para a ciência, como Hypancistrus sp; “zebra marrom” e Hopliancistrus sp. Neste sentido, a ampliação da área de ocorrência conhecida de algumas das espécies anteriormente registradas apenas na Volta Grande pode representar uma esperança de conservação dessas espécies.

Metade das espécies de Loricariidae da Volta Grande foram registradas ocorrendo também em corredeiras do rio Xingu e Iriri a montante desse trecho, inclusive dentro de áreas protegidas como terras indígenas e unidades de conservação, o que atenua os riscos de extinção para esses peixes. Os trechos médio-superior e alto do rio Xingu, juntamente com o rio Iriri, abrigam um dos maiores mosaicos contínuos de áreas protegidas do planeta (Villas-Bôas, 2012), mas ainda carece de estudos básicos como levantamentos taxonômicos que poderiam elucidar a real distribuição de muitas espécies de peixes reofílicos. Mesmo assim, espera-se que essas áreas possam efetivamente proteger a diversidade biológica existente na região, mesmo que ainda desconhecida.

Embora a região da Volta Grande possua áreas protegidas, elas provavelmente não são completamente efetivas na proteção da biodiversidade, uma vez que estão localizadas a jusante do barramento principal da UHE Belo Monte e sofrem os efeitos (diretos e/ou indiretos) das alterações na dinâmica hidrológica resultantes da operação da usina.

Diante da importância das corredeiras e cachoeiras para a manutenção da diversidade de peixes do rio Xingu e da Bacia Amazônica, e considerando que os ambientes de corredeiras são os principais alvos para construção de empreendimentos hidroenergéticos em rios do bioma, estudos sobre a diversidade biológica presente nas corredeiras são urgentes. Da mesma forma, o monitoramento do estado de conservação da biodiversidade nos locais onde já existem hidrelétricas instaladas é imprescindível para a conservação da enorme riqueza biológica desses ambientes.

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