nsseddcluesse nNnuneBy at at,Clmi]. . .363 in suspendedculture systeminNenguangeBay, SantaMarta,Colombia] [Gametogenic cycleassessmentof Argopecten(Pectinidae, Bivalvia) nucleus en sistemadecultivosuspendido,la bahíadeNenguange,SantaMarta,Colombia Evaluación delciclogametogénicode Argopecten(Pectinidae, Bivalvia) nucleus Y. P. Daniel-Lemus,E.J. Acosta-Ortiz, F. J.CuelloyGómez-León . ..351 Polychaeta) para Venezuela] [Caulleriella petersenae Polychaeta) Caulleriella petersenaen.sp.andtwonewrecordsofCirratulidae(Annelida: O. Díaz-Díaz, A. Cárdenas-OlivaeI.Liñero-Arana ..329 shrimp trawlfisheryoftheGulfSalamanca,ColombianCaribbean] [Experimental assessmentoftheeffect ofbycatchreductiondevicesinanartisanal colombiano en unapesqueríaartesanaldearrastrecamaronerodelgolfoSalamanca, Caribe Evaluación experimentaldelefectodedispositivosreductorespescaacompañante L. ManjarrésMartínez,F. Cuello,L.O.DuarteyR. Acevedo climate policytoreduceColombianCaribbean [Environmental policyanalysisandinstitutionalmapping:towardsanintegrated colombiano integrada parareducirelriesgoasociadoalaumentoenniveldelmarCaribe Análisis denormativaambientalymapeoinstitucional:haciaunapolíticaclimática M. P. Vides CasadoyP. C.Sierra-Correa Protected Areas ofColombia’s ..277 NationalNaturalParks] [Characterization oftheuseandutilizationhydrobiologicalresourcesinCaribbean protegidas deParquesNacionalesNaturalesenelCaribeColombia Caracterización delusoyaprovechamientoderecursoshidrobiológicosenáreas y C.López Anaya S. Posada,C.Gómez,E.Bruges,J.NarváezBarandica, Viloria Maestre L. E. Angarita Jiménez,C.García Llano,L.Martínez Whisgman, A. Castro B., H. M.Martínez Viloria, R.Franke Ante, P. SaldañaPérez, M.CanoCorrea, ..249 [Reticulate evolutionbyhybridizationincorals] Evolución reticuladaporhibridaciónencorales L. Torres-SuárezO. . . .213 maritime climate] in thecoastalareaofPunta Yarumal, GulfofUrabá,fromthesimulationa [Potential longitudinaltransportcapacityofsedimentsattheintra-annualscale, de unclimamarítimo en Punta Yarumal, deltadelrío Turbo, golfodeUrabá,apartirlasimulación Capacidad detransportepotenciallongitudinalsedimentosaescalaintra-anual L. G.MolinaFlórez, A. F. Osorio Arias yL.J.Otero Díaz VOL. 43(2) Continúa en lacontraportadainterior BOLETÍN DEINVESTIGACIONESMARINAS Y COSTERAS from Venezuela n.sp.ydosnuevosregistrosdeCirratulidae (Annelida: CONTENIDO •CONTENTS (Bol. Invest.Mar. Cost.) ’ e ee iers]..307 s sealevelriserisk] Santa Marta,Colombia•Diciembre 2014

43 (2) Diciembre 2014• Volumen 43(2) Serie dePublicaciones Periódicas (Bol. Invest.Mar. Cost.) Instituto deInvestigacionesMarinasyCosteras“JoséBenito Vives de Andréis” Vinculado alMinisteriodeAmbienteyDesarrolloSostenible Santa Marta•Colombia ISSN: 0122-9761

FRANK RPO amarillo magenta cyan negro INVEMAR BOLETIN 43(2) CARATULA / PED:113214013 / SERIE: 332149A0 / 200DPI / TIRO BOLETÍN DE INVESTIGACIONES MARINAS Y COSTERAS (Bol. Invest. Mar. Cost.) Viene de la contraportada (ISSN 0122-9761) S. M. Cerón Benavides, M. Santos-Acevedo, A. E. Gómez Cerón, G. H. Ospina-Salazar, M. A. Imués Figueroa y J. Gómez-León La revista científica Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras está dirigida a la comunidad científica y a las Evaluación de la toxicidad aguda de un fluido de exploración offshore en la personas relacionadas con temas medioambientales en zonas marino-costeras, con particular énfasis en la región fecundación del erizo de mar Lytechinus variegatus neotropical. Considera para su publicación trabajos inéditos sobre cualquier tópico de investigación en el mar o en [Acute toxicity assessment of an offshore exploration fluid for the fertilization ambientes acuáticos de la zona costera, realizados en las áreas tropicales y subtropicales de América. Es editada desde sea urchin Lytechinus variegatus] ...... 383 1967 por el Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives de Andréis” (Invemar). Hasta el volumen 8 llevó el nombre de “Mitteilungen aus dem Instituto Colombo-Alemán de Investigaciones Científicas Punta de Betín” y entre los volúmenes 9 y 24 se denominó “Anales del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras”. A partir del año 2008 se publican dos números por volumen anual manteniendo esta periodicidad hasta la fecha. La revista se encuentra indexada en Publindex-Colciencias en la categoría A2, posición mantenida desde 2005, y también NOTAS • NOTES está en Web of Knowledge y SciELO-Colombia. El Boletín es una publicación de libre acceso, que puede ser consultada en el portal del Invemar (www.invemar.org.co/boletin) y además es distribuida a nivel nacional e J. M. Fuentes-Reinés internacional a través del sistema de canje. Las instrucciones a los autores para la preparación y envío de manuscritos Presence of Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975 (Crustacea: Cladocera: se encuentran en las últimas páginas de este número y en el portal de Internet. Ctenopoda, Sididae) in a coastal system of northern Colombia, with comments El Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras se acoge a normas éticas para la publicación de documentos científicos, on D. birgei Kořínek, 1981 en particular a la evaluación por pares de todos los documentos aceptados. Así mismo, se espera de todos los autores el [Presencia de Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975 (Crustacea: Cladocera: seguimiento de un código ético que garantice el avance de la ciencia y la protección del ambiente natural. Ctenopoda, Sididae) en un sistema costero del norte de Colombia, con comentarios sobre D. birgei Kořínek, 1981] ...... 407

Director del Invemar N. Arbeláez M. y L. A. Vidal Francisco A. Arias Isaza, Ph. D. Primer registro de Plagiodiscus nervatus Grunow (Bacillariophyceae) en la región costera del Caribe colombiano Director de la Revista [First record of Plagiodiscus nervatus Grunow (Bacillariophyceae) in the Colombian Jesús A. Garay Tinoco, M. Sc. Invemar, Colombia Caribbean coastal region] ...... 415

Editor General Arturo Acero Pizarro, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), Instrucciones a los autores ...... 421 Colombia Instructions to authors ...... 424 Índice volumen 43 ...... 426 Comité Editorial Arturo Acero Pizarro, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), Colombia

Carlos Andrade, Ph. D. Investigador independiente, Colombia / SERIE: 332149A0 200DPI RETIRO / PED:113214013 INVEMAR BOLETIN 43(2) CARATULA Antonio Baeza, Ph. D. Clemson University y Smithsonian Marine Station at Fort Pierce, Estados Unidos Gladys Bernal, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Colombia Arnaud Bertrand, Ph. D. Institut de Recherche pour le Développement (IRD), Francia Maribeb Castro, Ph. D. Universidad del Tolima, Colombia negro Javier A. Díaz Ochoa, Ph. D. Universidad de Magallanes, Chile Guillermo Díaz-Pulido, Ph. D. Griffith University, Australia Andrés Franco, Ph. D. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Colombia Diego L. Gil Agudelo, Ph. D. Empresa Colombiana de Petróleos (Ecopetrol), Colombia José Horrillo-Caraballo, Ph. D. Swansea University, Reino Unido Rafael Lemaitre, Ph. D. Smithsonian Institution, Estados Unidos Mateo López-Victoria, Dr. rer. nat. Pontificia Universidad Javeriana sede Cali, Colombia Gabriel R. Navas S., Ph. D. Universidad de Cartagena, Colombia Jorge Paramo, Ph. D. Universidad del Magdalena, Colombia José Julián Tavera, Ph. D. Universidad del Valle, Colombia Luisa Villamil, Ph. D. Investigadora independiente, Colombia

Asistente Editorial Amalia María Cano-Castaño, Bióloga Invemar, Colombia FRANK RPO Comité Científico

Jacobo Blanco, M. Sc. Universidad del Magdalena, Colombia Juan Manuel Díaz, Dr. rer. nat. Fundación Marviva, Colombia Alfredo Gómez G., M. Sc. Universidad de Oriente y Museo Marino de Margarita, Venezuela Claudia Hernández, Ph. D. Universidad Austral de Chile, Chile Mónica Puyana, Ph. D. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Colombia Efraín Rodríguez, Ph. D. Centro de Investigaciones Oceanográficas e Hidrográficas del Pacífico (CCCP), Colombia Gloria Sánchez, Ph. D. Universidad de Concepción, Chile Adolfo Sanjuan Muñoz, M. Sc. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Colombia Marie-Luise Schnetter, Dr. rer. nat. Justus-Liebig-Universität (huésped del Instituto de Botánica), Alemania Yves-François Thomas, Ph. D., Docteur d’Etat Université Paris-1, Francia

Evaluadores de este número

José Alió, Ph. D. Investigador independiente, Venezuela Luis Boto, Ph. D. Centro Superior de Investigaciones Científicas, España Jaime Cantera, Ph. D. Universidad del Valle, Colombia Marcela Cantillánez, Ph. D. Universidad de Antofagasta, Chile María Díaz, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá, Colombia Martín Frías, Ph. D. Universidad de Sinaloa, México Ismael Gárate, M. Sc. Instituto Politécnico Nacional, México Camilo García, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá, Colombia Rocío García, Ph. D. Universidad del Magdalena, Colombia Ernesto González, Ph. D. Universidad de Cantabria, España Adriana Gracia, M. Sc. Invemar, Colombia David Hernández, Ph. D. Universidad Autónoma de México, México Carmen Lacambra, Ph. D. Grupo Laera, Colombia Sergio Licea, Ph. D. Universidad Autónoma de México, México Mario Londoño, Ph. D. Universidad de Antioquia, Colombia Lourdes Loureiro, Ph. D. Universidad Católica de Brasil, Brasil Alejandro Martínez, Ph. D. Universidad de Antioquia, Colombia Mauro Maza, Ph. D. Colciencias, Colombia Richard Miranda, Ph. D. Cienaustral, Chile Américo Montiel, Ph. D. Universidad de Magallanes, Chile Astrid Muñoz, Ph. D. Universidad La Salle, Colombia Jaime Polanía, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Colombia José Rodríguez, M. Sc. Universidad de los Llanos, Colombia Benjamín Rojano, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Colombia Lina Saavedra, Ph. D. Universidad del Magdalena, Colombia Camilo Salazar, Ph. D. Universidad del Rosario, Colombia Adolfo Sanjuan, M. Sc. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Colombia Adriana Santos, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe, Colombia Marie-Luise Schnetter, Ph. D. Justus-Liebig-Universität (huésped de Botánica), Alemania Eloy Sosa, Ph. D. El Colegio de la Frontera Sur, México Beatriz Toro, Ph. D. Universidad de Caldas, Colombia Rodrigo Wiff, Ph. D. Universidad de Concepción, Chile Foto portada Diaphanosoma spinolosum, perteneciente al grupo de los Cladocera. Foto: Juan Manuel Fuentes Reines, 2014.

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Citar los artículos: Autores. 2014. Título del artículo. Bol. Invest. Mar. Cost., 43 (2): ámbito de páginas. BOLETÍN DE INVESTIGACIONES MARINAS Y COSTERAS (Bol. Invest. Mar. Cost.)

Registrado en ASFA, Biological Abstracts, Biosis Previews, Geobase, Periódica, Zoological Record, Latindex, Publindex, SciELO-Colombia, DOAJ e ISI Web of Knowledge

43 (2)

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives de Andréis” Vinculado al Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible

Santa Marta, Colombia, 2014

CONTENIDO • CONTENTS

L. G. Molina Flórez, A. F. Osorio Arias y L. J. Otero Díaz Capacidad de transporte potencial longitudinal de sedimentos a escala intra-anual en Punta Yarumal, delta del río Turbo, golfo de Urabá, a partir de la simulación de un clima marítimo [Potential longitudinal transport capacity of sediments at the intra-annual scale, in the coastal area of Punta Yarumal, Gulf of Urabá, from the simulation of a maritime climate] ...... 213

O. L. Torres-Suárez Evolución reticulada por hibridación en corales [Reticulate evolution by hybridization in corals] ...... 249

H. M. Martínez Viloria, R. Franke Ante, P. Saldaña Pérez, M. Cano Correa, L. E. Angarita Jiménez, C. García Llano, L. Martínez Whisgman, A. Castro B., S. Posada, C. Gómez, E. Bruges, J. C. Narváez Barandica, E. Viloria Maestre y C. López Anaya Caracterización del uso y aprovechamiento de recursos hidrobiológicos en áreas protegidas de Parques Nacionales Naturales en el Caribe de Colombia [Characterization of the use and utilization of hydrobiological resources in Caribbean Protected Areas of Colombia’s National Natural Parks] ...... 277

M. P. Vides Casado y P. C. Sierra-Correa Análisis de normativa ambiental y mapeo institucional: hacia una política climática integrada para reducir el riesgo asociado al aumento en el nivel del mar en el Caribe colombiano [Environmental policy analysis and institutional mapping: towards an integrated climate policy to reduce Colombian Caribbean’s sea level rise risk] ...... 307

L. Manjarrés Martínez, F. Cuello, L. O. Duarte y R. Acevedo Evaluación experimental del efecto de dispositivos reductores de pesca acompañante en una pesquería artesanal de arrastre camaronero del golfo de Salamanca, Caribe colombiano [Experimental assessment of the effect of bycatch reduction devices in an artisanal shrimp trawl fishery of the Gulf of Salamanca, Colombian Caribbean] ...... 329

O. Díaz-Díaz, A. Cárdenas-Oliva e I. Liñero-Arana Caulleriella petersenae n. sp. and two new records of Cirratulidae (Annelida: Polychaeta) from Venezuela [Caulleriella petersenae n. sp. y dos nuevos registros de Cirratulidae (Annelida: Polychaeta) para Venezuela] ...... 345

Y. P. Daniel-Lemus, E. J. Acosta-Ortiz, F. J. Cuello y J. Gómez-León Evaluación del ciclo gametogénico de Argopecten nucleus (Pectinidae, Bivalvia) en sistema de cultivo suspendido, en la bahía de Nenguange, Santa Marta, Colombia [Gametogenic cycle assessment of Argopecten nucleus (Pectinidae, Bivalvia) in suspended culture system in Nenguange Bay, Santa Marta, Colombia] ...... 363 S. M. Cerón Benavides, M. Santos-Acevedo, A. E. Gómez Cerón, G. H. Ospina-Salazar, M. A. Imués Figueroa y J. Gómez-León Evaluación de la toxicidad aguda de un fluido de exploración offshore en la fecundación del erizo de mar Lytechinus variegatus [Acute toxicity assessment of an offshore exploration fluid for the fertilization sea urchin Lytechinus variegatus] ...... 383

NOTAS • NOTES

J. M. Fuentes-Reinés Presence of Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975 (Crustacea: Cladocera: Ctenopoda, Sididae) in a coastal system of northern Colombia, with comments on D. birgei Kořínek, 1981 [Presencia de Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975 (Crustacea: Cladocera: Ctenopoda, Sididae) en un sistema costero del norte de Colombia, con comentarios sobre D. birgei Kořínek, 1981] ...... 407

N. Arbeláez M. y L. A. Vidal Primer registro de Plagiodiscus nervatus Grunow (Bacillariophyceae) en la región costera del Caribe colombiano [First record of Plagiodiscus nervatus Grunow (Bacillariophyceae) in the Colombian Caribbean coastal region] ...... 415

Instrucciones a los autores ...... 421 Instructions to authors ...... 424 Índice volumen 43 ...... 426 Bol. Invest. Mar. Cost. 43 (2) 213-248 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2014

CAPACIDAD DE TRANSPORTE POTENCIAL LONGITUDINAL DE SEDIMENTOS A ESCALA INTRA- ANUAL EN PUNTA YARUMAL, DELTA DEL RÍO TURBO, GOLFO DE URABÁ, A PARTIR DE LA SIMULACIÓN DE UN CLIMA MARÍTIMO

Luis Gabriel Molina Flórez1, Andrés Fernando Osorio Arias1 y Luis Jesús Otero Díaz2 ,3

1 Universidad Nacional de Colombia, Escuela de Geociencias y Medio Ambiente, Grupo de Investigación en Oceanografía e Ingeniería Costera (Oceánicos). Carrera 80 No. 65-223 Núcelo Robledo, Medellín, Colombia. [email protected], [email protected] 2 Escuela Naval Almirante Padilla, Centro de Investigaciones Oceanográficas e Hidrográficas (CIOH), Isla de Manzanillo, Cartagena, Bolívar, Colombia. 3 Universidad del Norte, Departamento de Física. Kilómetro 5 vía a Puerto Colombia, Barranquilla, Colombia (dirección actual). [email protected]

RESUMEN

Se estiman las tasas de transporte potencial longitudinal de sedimentos (TPLS) a escala intra-anual y anual, influenciado por el oleaje en la zona de delta formada por la desembocadura del río Turbo, ubicada sobre la margen oriental del golfo de Urabá, específicamente en Punta Yarumal, a partir de tres ecuaciones propuestas por varios autores. El artículo contiene una descripción general de la zona de interés, posteriormente se realiza un resumen de la metodología llevada a cabo para el desarrollo de este estudio y, finalmente, se estiman las tasas de TPLS con las tres ecuaciones propuestas.

PALABRAS CLAVES: Transporte potencial longitudinal de sedimentos, clima marítimo, SWAN, CERC, ecuaciones de Kamphuis y Bayram et al.

ABSTRACT

Potential longitudinal transport capacity of sediments at the intra-annual scale, in the coastal area of Punta Yarumal, Gulf of Urabá, from the simulation of a maritime climate. In this article we estimate the rate of intra-annual and annual longshore sediment transport, influenced by waves in the delta formed by the mouth of the Turbo river, located on the eastern margin of the Gulf of Urabá, specifically Punta Yarumal, from three equations proposed by various authors. The article contains an overview of the area of interest, a summary of the chosen methodology to develop this study, and finally, once the estimated longshore transport rates are calculated, the results, discussion and conclusions are presented.

KEYWORDS: Potential longitudinal transport of sediments, maritime climate, SWAN, CERC, Kamphuis and Bayram et al. equations.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 213 INTRODUCCIÓN

La acumulación de sedimentos arrastrados por la corriente de los ríos forman en su desembocadura geoformas costeras llamadas deltas, cuya geometría varía de acuerdo al tipo, capacidad de acumulación y transporte de sedimentos del río y a su interacción con el oleaje, la corriente de marea, el régimen de los vientos y el sistema de corrientes que dominan la zona de influencia. La dinámica de los deltas está definida por el tipo de transporte de sedimentos, el cual puede ser de forma transversal o longitudinal. El primer tipo se caracteriza por presentar cambios en el perfil y variaciones estacionales reversibles de tipo natural que ocurren en el corto plazo. Caso contrario ocurre con el transporte longitudinal de sedimentos, el cual se caracteriza por presentar cambios en planta y variaciones permanentes irreversibles de tipo natural que ocurren en el mediano y largo plazo. Dado el caso de interés, el análisis específico del transporte potencial longitudinal de sedimentos (TPLS) permite identificar que la ocurrencia de esta condición hidrodinámica está sujeta a la presencia de un tipo de corriente generada por la incidencia oblicua del oleaje en rotura y el gradiente de altura de ola. El presente artículo está orientado a analizar y estimar el TPLS a escala anual e intra-anual, influenciado por el oleaje en la zona de delta formada por la desembocadura del río Turbo, llamada Punta Yarumal.

ÁREA DE ESTUDIO

Punta Yarumal se encuentra ubicada sobre la margen sur de la desembocadura del río Turbo, en el municipio de Turbo, región conocida como el Urabá antioqueño. El municipio de Turbo hace parte del golfo de Urabá y limita al norte con el mar Caribe y el municipio de Necoclí, al oriente con los municipios San Pedro de Urabá, Apartadó y el departamento de Córdoba, al sur con los municipios Carepa, Chigorodó y Mutatá, y al occidente con el departamento de Chocó (Figura 1). Tiene una extensión de 3090 km2, es el municipio con mayor representatividad en área en la zona costera y es centro de comercio y transporte para toda la región del golfo (DNP et al., 2006). La evolución de Punta Yarumal ha sido controlada principalmente por tres factores: el transporte de una fracción importante de los sedimentos acumulados y acarreados por el río Turbo, la interrupción del transporte de sedimentos litorales a lo largo de la costa, debida a la formación y avance del delta del río Turbo, y a la interacción de la incidencia del oleaje con la descarga de caudal del río Turbo y la formación del delta, ya que genera la refracción y difracción del oleaje justo en la desembocadura, trayendo consigo procesos de erosión y sedimentación a lo largo de Punta Yarumal, asociados a este proceso de transformación del oleaje por la interacción ola-corriente-caudal-delta (Invemar y Corpourabá, 2003). Punta Yarumal tiene una

214 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 longitud aproximada de 3 km y un ancho promedio de 90 m hacia el final de la misma. La nueva espiga del delta del río Turbo, al norte, tiene una longitud aproximada de 400 m y un ancho promedio de 35 m y actúa como un espolón, interrumpiendo el transporte litoral de los sedimentos que vienen del norte. Al sur del delta, la antigua espiga de Turbo está experimentando un proceso de erosión debido al déficit de sedimentos que se quedan atrapados en el delta y a la fuerte incidencia oblicua del oleaje en la zona. Los sedimentos erosionados en la parte norte de la espiga son depositados en su extremo sur (García-Valencia, 2007). Son numerosos los estudios que se han realizado referentes al tema de balances sedimentarios y la identificación de las áreas de erosión y sedimentación a lo largo de toda la línea de costa del golfo de Urabá. Los estudios más reciente son los elaborados por Velásquez (2000), Correa y Vernette (2004), Bernal et al. (2005) y Correa y Alcántara (2005), en los cuales se ha aportado información valiosa sobre los procesos costeros de varios de los sectores en el golfo durante los últimos años (García-Valencia, 2007). En el mapa de erosión-acumulación del borde litoral del golfo de Urabá, modificado de Velásquez (2000), Correa y Vernette (2004) y Bernal et al. (2005), se puede apreciar que Punta Yarumal presenta sedimentación por un valor de + 40 m/año.

Las Bahamas 76°46'0"WO 76°45'0"WO 76°44'0"WO 76°43'0"WO Cuba Islas Turcas y Caicos Las Bahamas México Estados Unidos República Dominicana Islas Caimán Haití Puerto Rico Jamaica Río Turbo 8°8'0"N Belice . Guatemala Honduras Punta El Salvador Yarumal Nicaragua Aruba

Costa Rica Bahía 8°7'0"N Venezuela Panamá Colombia El Uno

Estación meteorológica nm Davis

San Juan de Urabá r !H Arboletes Equipo de medición Turbo

Serie sintética de oleaje (Midas WTR) 8°6'0"N (régimen medio)

Necoclí Golfo de

Mar Caribe Urabá Punta Las Vacas 8°5'0"N Antioquia Estación meteorológica nm del ISMCS Chocó (por sus siglas en inglés)

Turbo Convenciones Equipo de medición

Panamá r de oleaje nm Estaciones 8°4'0"N 0 1000 2000 3000 4000 meteorológicas Metrosm

Apartadó Carepa 76°46'0"WO 76°45'0"WO 76°44'0"WO 76°43'0"WO Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 215 La región de Urabá presenta una climatología influenciada por la migración latitudinal de la Zona de Convergencia Intertropical (ZCIT) (Poveda, 2004). Dicha migración determina la existencia de dos épocas climáticas muy marcadas a lo largo del año en el litoral Caribe colombiano. Una época seca identificada entre diciembre y marzo, y una época húmeda entre abril y noviembre (Andrade, 1993). En el golfo de Urabá, la temperatura media es 27 °C, con máximos y mínimos de 40 y 19 °C (Correa y Vernette, 2004; Roldán, 2008); la humedad relativa presenta valores medios mensuales que fluctúan, siendo 86% en noviembre y 80% en febrero (García-Valencia, 2007). Se registra un total de precipitación anual de 2500 mm aproximadamente; la distribución de la precipitación mensual es monomodal, con un período lluvioso que por lo general se establece entre mayo y noviembre (250 mm en noviembre) y un período seco desde diciembre hasta mediados de abril (100 mm en febrero). A mediados del año se presenta una etapa de transición, reflejada en una leve disminución de los niveles pluviométricos, especialmente en los meses de junio y julio respecto a los registrados de mayo a noviembre (García-Valencia, 2007); y presenta un régimen micromareal con amplitudes máximas de 0.4 m (Correa y Vernette, 2004). En general, la climatología del golfo está influenciada por una época seca marcada, la cual se caracteriza por el predominio de los vientos alisios del Norte y Noreste (velocidades medias de 4 m/s y máximas de 9.4 m/s en febrero) y una época húmeda significativa, que se presenta durante agosto y noviembre, cuando las lluvias alcanzan 300 mm/mes, con un promedio multianual de precipitación de 3000 mm en el sector de Turbo y vientos predominantes del Sur (Corpourabá y Universidad Nacional, 1998).

MATERIALES Y MÉTODOS

La metodología aplicada para el desarrollo de este estudio se basó en seis etapas fundamentales las cuales fueron: 1. Recopilación de información secundaria para definir las condiciones de contorno y alimentar el modelo hidrodinámico a utilizar. 2. Realización de una campaña de campo para determinar los procesos dominantes del área de estudio y poder contar con la información necesaria para calibrar y validar el modelo hidrodinámico. 3. Modelación numérica de los procesos físicos de generación, propagación y transformación del oleaje, con el fin de poder caracterizar la hidrodinámica anual e intra-anual de la zona de estudio. 4. Determinación de los regímenes medios de oleaje y viento de la zona de estudio a partir de la información secundaria recopilada. 5. Generación de series de oleaje en los puntos de control ubicados a lo largo de la zona de rotura. 6. Estimación del transporte potencial longitudinal de sedimentos a partir de la aplicación de las formulaciones de CERC (1984), Kamphuis (1991) y Bayram et al. (2007).

216 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Recopilación de información secundaria Fue necesario adquirir una base de datos para poder caracterizar la climatología de la zona y definir las condiciones de contorno para la simulación de los modelos físicos. La información recopilada fue principalmente la de los perfiles de playa medidos durante la campaña de campo en Punta Yarumal por Estrada y Gil (2005). Para la definición de la condición de contorno de batimetría de todo el golfo de Urabá se utilizó la información de las cartas náuticas elaboradas por el Centro de Investigaciones Oceanográficas e Hidrográficas (CIOH), complementada y actualizada con batimetrías de detalle elaboradas en zonas específicas del golfo durante la campaña de campo. Así mismo, se tuvo acceso a levantamientos batimétricos realizados por la empresa Buceos Industriales y Dragados de Urabá. Como condición de contorno de vientos superficiales, se utilizó la información registrada por la estación Turbo, propiedad del International Station Meteorological Climate Summary (ISMCS), que cuenta con una longitud de registro de 35 años entre enero de 1949 y mayo de 1984; esta estación, estuvo ubicada en las coordenadas 8°04’30”N-76°44’20”O, en el sector de Punta Las Vacas en Turbo. Finalmente, para definir las características del oleaje en las fronteras abiertas, se utilizó la serie sintética de oleaje de 27 años (desde enero de 1979 hasta diciembre de 2006) con resolución horaria generada por Ortega et al. (2010) en el punto de coordenadas 8°36’0”N-77°6’0”O mediante la propagación del oleaje a partir de datos de vientos del reanálisis NARR y batimetrías del Caribe con el modelo SWAN (Simulating Waves Near Shore) desarrollado por la Universidad de Delft (Booij et al., 1999) (Figura 1). Las series del modelo fueron corregidas mediante el ajuste de las mismas a partir de los datos de dos boyas pertenecientes a la Dirección General Marítima, ubicadas en Barranquilla y Puerto Bolívar (Ortega et al., 2010).

Campaña de campo Para contar con la información necesaria para calibrar y validar el modelo, se realizó una campaña de campo durante la época climática seca característica del área de estudio. La campaña se llevó a cabo entre 23 y 27 de marzo de 2009. Durante la campaña de campo se registró simultáneamente el forzador climático de magnitud y dirección del viento con una estación meteorológica Davis Vantage Pro, ubicada en tierra en un punto cercano a Punta Yarumal, situado en las coordenadas 8°5’10.44”N-76°44’33.63”O. Los registros de oleaje se tomaron con un sensor de presión Midas WTR, ubicado a 660 m de la línea de costa de Punta Yarumal en las coordenadas 8°22’19.08”N-76°48’13.89”O y a una profundidad de 5.82 m (Figura 1). Como apoyo para la calibración del modelo, se contó con los datos de campo que utilizó Álvarez-Silva (2010), para calibrar y validar el modelo SWAN para la

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 217 bahía Colombia. En la campaña de campo también se realizaron levantamientos batimétricos de detalle del área de estudio con una ecosonda Hummingbird Fishfinder 525, para complementar las batimetrías de las cartas náuticas, y dos levantamientos de líneas de costa (una durante la época seca, 25 de marzo de 2009, y una segunda durante la época húmeda, 19 de noviembre de 2009). Finalmente se tomaron nueve muestreos de sedimentos de toda la playa húmeda de la zona expuesta al oleaje de Punta Yarumal, cubriendo toda el área de estudio y se midieron nueve perfiles de playa a lo largo de la línea de costa cada 60 m a partir de la zona media de Punta Yarumal, hasta su extremo sur, extendiéndose hasta 100 m o hasta encontrar una profundidad de 2 m. Para complementar y tener una relación de la pendiente media de la playa de esta zona, y poder aplicar las ecuaciones de transporte de sedimentos, se trabajó con los perfiles medidos en Punta Yarumal por Estrada y Gil (2005), quienes midieron 30 perfiles batimétricos a lo largo de la línea de costa cada 100 m, medidos a partir de la actual desembocadura para cada época climática, extendiéndose hasta 30 m o hasta encontrar profundidades de 3 m. En la Figura 2 se ilustran los muestreos y perfiles de playa levantados durante la campaña de campo y los de Estrada y Gil (2005).

Modelación numérica Las simulaciones numéricas se realizaron con el modelo de oleaje SWAN (Booij et al., 1999). Este modelo de tercera generación incluye ecuaciones que propagan el oleaje de fondo (Swell), generan oleaje local (Sea) producido por el viento local, tiene en cuenta los efectos de la fricción por el fondo y representa adecuadamente los procesos de transformación del oleaje (refracción, difracción, asomeramiento y disipación por rotura).

El modelo SWAN resuelve la ecuación de balance de acción de la onda:

[1]

donde N(σ, θ) es la densidad de acción de la onda y está definida como N = E(σ, θ)/ σ donde E es el espectro de densidad de energía y σ es la frecuencia angular en la cual se distribuye la energía del oleaje, Cg es velocidad de grupo en el espacio, θ es la dirección de propagación de la onda y S son la fuente y sumideros de energía:

[2]

218 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Los términos en el lado derecho de la ecuación son: viento (Sin), whitecapping (Sds,w), fricción por fondo (Sds,b), interacciones cuádruples onda- onda (Sn14) e interacciones triples de onda-onda (Sn13). Antes de la aplicación del modelo en la predicción del comportamiento del oleaje en el golfo y en especial de Punta Yarumal, se realizaron análisis de sensibilidad a varios parámetros físicos y numéricos.

73°45'30"WO 73°45'0"WO 73°44'30"WO

RÍO TURBO 8°7'30"N 8°7'30"N 4

1 n n n 1A n n n n 2 n n 8°7'0"N 8°7'0"N GOLFO n DE n PUNTA URABÁ nYARUMAL n CONVENCIONES n BAHÍA n n Perfiles 1. Campaña de campo EL UNO n 3 n Perfiles 2. Estrada y Gil (2005) n Muestreos 1. Campaña de campo n n Muestreos 2. Estrada y Gil (2005) Deriva litoral n 8°6'30"N 8°6'30"N !. Puntos de control 4 n n Agua nn Arenas nn Manglar de borde nn Manglar de cuenca 5 n Rastrojo n 0125 250 500 750 1000 Metrosm 6

73°45'30"WO 73°45'0"WO Figura 2. Localización de los muestreos y perfiles de playa levantados durante la campaña de campo y los de Estrada y Gil (2005) en Punta Yarumal. Localización de los muestreos realizados y los perfiles medios. Fuente: Ortofotomapa construido por Expedición Estuarina, golfo de Urabá, fase 1.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 219 Determinación de los regímenes de oleaje y viento Para la determinación de los regímenes medios de oleaje y viento en el golfo de Urabá: 1. Se implementó el modelo numérico SWAN en el golfo, donde se llevaron a cabo los análisis de sensibilidad al tamaño de celda y la posibilidad de bajar de escala mediante el uso de mallas anidadas debido al nivel de detalle al que se quiere llegar. 2. Se efectuó la calibración y validación del modelo SWAN con el objetivo de verificar que el modelo representara adecuadamente el oleaje medido durante la campaña de campo. 3. Posteriormente se determinó el régimen medio de viento con la información de la estación Turbo; de estos regímenes se seleccionaron los casos de simulación de viento que definen los regímenes medios de oleaje local. 4. Luego se utilizó la serie sintética de 30 años de oleaje en la entrada del golfo generada por Ortega et al. (2010) para reconstruir el régimen medio de oleaje de fondo en el golfo de Urabá. 5. Se propagaron los casos de régimen medio de oleaje y viento reconstruidos mediante la anidación de mallas hasta la escala de detalle del sitio de interés.

Generación de series de oleaje Para estimar el potencial de transporte longitudinal sobre una costa, independiente de la ecuación que se adopte, es indispensable conocer las alturas de las olas en rotura, su ángulo de incidencia con respecto a la línea de costa y las respectivas frecuencias a lo largo de un período. De acuerdo con lo anterior, fue fundamental generar las series de oleaje para estimar el transporte potencial longitudinal de sedimento en la línea costera de Punta Yarumal, asociado a la corriente longitudinal o deriva litoral del área de estudio, causada por la incidencia oblicua del oleaje (Figura 2). Para la generación de las series de oleaje sintéticas justo en la zona de rotura, se seleccionaron los puntos críticos de erosión-sedimentación a lo largo de la línea de costa, teniendo en cuenta la superposición de las dos líneas de costa levantadas en las dos fechas antes mencionadas. Finalmente se procedió a generar la series para cada uno de los puntos de control identificados, a partir de los casos de simulación del régimen medio de oleaje y viento registrados mediante el análisis estadístico de las series, donde se hallaron los promedios mensuales multianuales de las variables de la serie sintética de oleaje y de las variables de la series de estadísticos de vientos de la serie de Turbo. Los puntos de control escogidos fueron siete en total y su distribución se ilustra en la Figura 2.

Transporte potencial longitudinal de sedimentos Para estimar el transporte potencial longitudinal de sedimentos en este estudio, se emplearon las siguientes tres fórmulas: Coastal Engineering Research Center-Shore Protection Manual (CERC; Shore Protection Manual, 1984), Kamphuis (1991) y

220 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Bayram et al. (2007). Todas las fórmulas tienen en cuenta como parámetro inicial la altura de ola en rotura. Las formulaciones simplificadas se presentan a continuación.

Fórmula CERC (Shore Protection Manual, 1984) o “Método del flujo de energía” Parte de la hipótesis que el transporte de sedimentos es directamente proporcional al flujo medio de energía de la ola en la zona de rompientes. Para la predicción de la tasa de transporte de sedimentos tiene en cuenta la tasa de transporte de peso sumergido (Il), y la tasa potencial de transporte volumétrica (Ql). Esta fórmula es la más aplicada para la estimación cuantitativa del transporte longitudinal de sedimentos.

Il=KPl=K(ECg )b senαb cosαb [3]

La tasa de transporte potencial de sedimentos sumergidos se define como:

Il=(ρs-ρ)g(1-n) Ql [4]

La ecuación de CERC relaciona la tasa de transporte de peso sumergido con la componente longitudinal del flujo de energía por unidad longitudinal de playa, Pl:

Pl=(ECg )b senαb cosαb [5]

[6]

,con ,indice de rotura [7]

donde K es un coeficiente de proporcionalidad adimensional que, según CERC, es una de las ventajas de utilizar Il en lugar de Ql; E, es la energía evaluada en la línea de rotura (aguas someras); Cg, es la celeridad de grupo en la línea de rotura, relacionada con la celeridad C utilizando la teoría de onda lineal para aguas someras. El flujo de energía del oleaje está representado por el término (ECg)b, evaluado en la zona de rotura y; Hb y αb son la altura de ola en rotura y el ángulo de rotura del oleaje respecto a la línea de costa. Para la aplicación de la fórmula CERC, se han considerado tres valores de K, de acuerdo con varios autores: el propuesto por Kamphuis et al. (1986), en donde propone una nueva fórmula en la que K es inversamente proporcional al diámetro medio del sedimento (D50); Komar e Inman (1970) introducen un valor

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 221 de diseño recomendado de K = 0.77 para su utilización con la altura de ola media cuadrática (Hrmsb), valor usado comúnmente en los cálculos de tasas de transporte longitudinal de sedimentos costero; Shore Protection Manual (1984) propone un valor constante de K = 0.39, basado en cálculos donde se utiliza la altura de ola significante. Finalmente a partir de la relación entre Il y Ql, se obtiene la expresión de la tasa potencial de transporte de sedimentos en términos de volumen:

[8]

donde,

ρs = Densidad del sedimento ρ = Densidad del agua de mar g = Aceleración gravitacional n = Porosidad (1-n)Ql = Volumen sólido de transporte K = Índice de rotura

Fórmula Kamphius (1991) o “Método del análisis dimensional” Fue propuesta por Kamphius después de muchas experimentaciones usando datos de campo y de laboratorio y está basada en el análisis dimensional debido a que muchos de los procesos físicos y sus interacciones no son bien conocidos. Con base en esto Kamphuis concluyó que el transporte de sedimentos a lo largo de la costa como masa sumergida expresada en kg/s, está dado por la siguiente fórmula:

2 1.5 0.75 -0.25 0.6 Ql=2.27H b Tp mb D50 sen (2αb ) [9]

donde Hb, es la altura de ola en rotura; Tp, el período de pico; mb, es la pendiente de la playa; D50, es el diámetro medio y αb, es el ángulo de rotura del oleaje respecto a la línea de costa.

Fórmula Bayram et al. (2007) Propusieron una nueva fórmula para predecir el transporte longitudinal de sedimentos litorales a partir de los principios físicos del transporte de sedimentos, asumiendo que la rotura de las olas moviliza el sedimento; el cual subsecuentemente es movido por una corriente media. Utilizó datos de alta calidad medidos en campo y en laboratorio para evaluar la capacidad predictiva de la fórmula. Su gran aporte, a

222 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 diferencia de las demás fórmulas, es la inclusión de un parámetro principal llamado “coeficiente de transporte” ε, el cual representa la eficiencia de las olas para mantener los granos de arena en suspensión y se expresó a través de un número de Dean sobre la base de un análisis dimensional. La nueva fórmula es útil para aplicaciones prácticas en las zonas costeras, así como para la elaboración de modelos numéricos de transporte de sedimentos y cambios en la morfología de las playas. La fórmula propuesta es la siguiente:

[10]

[11]

donde,

ε = Coeficiente de transporte V = Velocidad Media de la corriente a lo largo de la costa en la zona de rompientes

ρs = Densidad del sedimento ρ = Densidad del agua de mar g = Aceleración gravitacional a = Porosidad

H(s,b)/(wsTp ) = Número de Dean

En la Tabla 1 se ilustran los valores de las constantes utilizadas para la obtención de las tasas media anual y media mensual multianual de transporte potencial longitudinal de sedimentos para cada uno de los siete puntos a lo largo de la línea de costa de Punta Yarumal con cada una de las formulaciones. Los valores ilustrados en la Tabla 1 corresponden a constantes comúnmente utilizadas y recomendadas para el cálculo del TPLS en algunos textos y artículos (ρagua de mar, ρsedimento, n = porosidad), fue asumida de acuerdo con la literatura , wf = velocidad de caída del sedimento fue estimada a partir de Dean (1987), cf = coeficiente de fricción, es una constante que fue asumida de Larson y Kraus (1991), A = factor de forma del sedimento, fue estimada a partir de Dean (1987), y t = tiempo en el cual se va a evaluar el TPLS. Las demás variables necesarias para estimar la capacidad de transporte potencial longitudinal de sedimentos se describirán más adelante.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 223 Tabla 1. Resumen de valores de las constantes utilizados para calcular las tasas de transporte potencial longitudinal de sedimentos, medias mensuales multianuales y medias anuales para los siete puntos de control para cada una de las fórmulas sugeridas. * El tiempo para cada mes se calculó de acuerdo con el número de días respectivo llevándolo a su equivalencia en horas. Para el caso ilustrado es para los meses con 31 días.

Variables Mensuales Anuales ρ (kg/m3) 1025 1025 ρs (kg/m3) 2650 2650 poro (adim) 0.35 0.35 cf (adim) 0.005 0.005 A (adim) 0.1 0.1 t (s) 744* 8760

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Campaña de campo Los registros de oleaje y viento de la Figura 3, en la época seca, muestran que las mayores alturas de ola no coinciden con los picos máximos de las velocidades de los vientos, evidenciando posiblemente una mayor influencia en esta zona de oleaje de fondo (Swell) que oleaje por viento local (Sea), en esta época del año. Con relación a los vientos, se observó que la dirección predominante durante la campaña de campo fue del noroeste, coincidiendo con la dirección de la configuración y alineación que tiene el golfo. A los nueve muestreos realizados en campo, se les practicaron análisis granulométricos con el fin de determinar el diámetro medio del sedimento (D50) presente a lo largo de Punta Yarumal. En la Figura 4, se ilustra la curva granulométrica de una de las muestras tomadas durante la campaña de campo. Esta distribución granulométrica característica es similar en las demás muestras analizadas.

De acuerdo con la Figura 4, el D50 del sedimento analizado es 0.2 mm. Ahora, basado en la clasificación de Wentworth (1922), se nota que el valor del tamaño medio del sedimento está dentro del ámbito de tamaño entre 0.25 y 0.125 mm, clasificándolo como una arena fina. Por lo tanto, para efectos del cálculo de las series de transporte potencial longitudinal de sedimentos, el valor de D50 medio que se asumirá para las playas de Punta Yarumal es de 0.2 mm. Como se hizo mención anteriormente, a partir de los nueve perfiles de playa levantados durante la campaña de campo, se determinaron las respectivas pendientes de playas (mb) en el área de influencia de los puntos de control 4, 5 y 6 (Figura 2), donde se van generar las series de oleaje y transporte potencial longitudinal de sedimento medio mensual

224 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 0.4 Oleaje medido

0.2 Hs (m)

0 30/03/09 30/03/09 30/03/09 30/03/09 30/03/09 31/03/09 31/03/09

5.5 Oleaje medido 5

Tp (s) 4.5

4 30/03/09 30/03/09 30/03/09 30/03/09 30/03/09 31/03/09 31/03/09

15 Viento medido 10

5

0

Vel. viento (m/s) 30/03/09 30/03/09 30/03/09 30/03/09 30/03/09 31/03/09 31/03/09

N O Viento medido S E

Dir. viento (°) N 30/03/09 30/03/09 30/03/09 30/03/09 30/03/09 31/03/09 31/03/09 Figura 3. Mediciones de campo simultáneas de la Fechaseries de oleaje [alturas de olas significantes (Hs) y período de pico (Tp)] y viento (magnitud y dirección).

100 90 80 70 60 50 Porcentaje 40 30 20 10 0 10 1 0.1 0.01 0.001 Abertura de malla (mm) Figura 4. Curva granulométrica de sedimentos característica de la zona de estudio.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 225 multianual y anual. Para definir las pendientes de playa para los puntos de control 1, 1A, 2 y 3 (Figura 2), se asumieron las pendientes de acuerdo con los perfiles realizados por Estrada y Gil (2005). La pendiente media aferente para cada uno de los puntos de control y los ángulos de incidencia del oleaje sobre los mismos se encuentran ilustradas en la Tabla 2.

Tabla 2. Pendientes medias de las playas aferentes a los siete puntos de control y ángulos de incidencia de las olas sobre los mismos.

Variable P1 P1A P2 P3 P4 P5 P6 mb (adim) 0.05 0.05 0.05 0.05 0.02 0.05 0.07 db (°) 33 90 48 22 25 58 70

Análisis de sensibilidad del modelo de oleaje El proceso de calibración consistió en ajustar el modelo de simulación numérico (SWAN) para reproducir matemáticamente los datos de oleaje medidos en campo. Para ello se realizaron algunos análisis de sensibilidad con el fin de definir el tamaño de las celdas que conforman la malla de cálculo, de modo que los tiempos de simulación y la precisión de los resultados fueran óptimos. Debido a la falta de registros de oleaje en el golfo de Urabá, para alimentar el modelo fue necesario extender el dominio de simulación hasta un punto donde se tuviera dicha información. La coordenada del punto más cercano al área de estudio donde se cuenta con información de oleaje es 8.6°N-77.10°O, punto en el cual se tiene la serie sintética de 30 años de registro generada por Ortega et al. (2010). Por estas razones, se tomó la decisión de hacer una ejecución general del golfo de Urabá, y luego bajar de escala hasta el sitio de interés (Punta Yarumal) mediante el uso de mallas anidadas. De esta manera se conservan condiciones realistas en los contornos de las mallas, lo cual se podría ver reflejado en resultados más acordes con la realidad. Basado en lo anterior, se optó por trabajar las simulaciones posteriores, con celdas cuadradas de 200 x 200 m para la malla de cálculo de todo el golfo y celdas cuadradas de 70 x 70 m para la malla anidada de detalle de Punta Yarumal. En la Figura 5, se ilustran las batimetrías de las mallas computacionales utilizadas para las simulaciones realizas en este estudio.

226 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Prof. (m) 20 8.135 18 8.13 16 8.125

8.12 14

8.115 12

8.11 10 LAT (ºN) LAT 8.105 8

8.1 6

8.095 4 8.09 2 8.085 0 -76.75 -76.74 -76.73 -76.72 -76.71 LON (ºO) Figura 5. Batimetría de la malla anidada de Punta Yarumal.

Calibración y validación del modelo Para calibrar el modelo se usó como condición de frontera (representando el oleaje de fondo) para el modelo SWAN, un contorno de espectros de oleaje generado por el grupo Oceánicos en el Caribe colombiano cercano al golfo de Urabá, a partir de vientos del reanálisis del NARR con el modelo SWAN (Ortega et al., 2010). Debido a que este contorno se encontraba a una escala oceánica [a una resolución de malla computacional de 3 min (5500 x 5500 m)], fue necesario generar varias mallas anidadas para bajar de la escala oceánica hasta llegar a la escala local de Punta Yarumal, donde la simulación anterior creaba la condición de contorno para una subsiguiente simulación en una malla anidada más detallada. Cabe resaltar que el modelo SWAN permite el uso de estas mallas anidadas, pero exige que el factor de escala de la resolución de una malla a la de otra sea máximo de 3 (SWAN Team, 2009). Con base en lo anterior, se requirió el uso de cinco mallas en total (3 min, 1 min, 600 x 600 m, 200 x 200 m y 70 x 70 m). La primera es una malla general del Caribe donde se encuentra incluido el golfo de Urabá y abarca un área que va desde el límite de 7.9 a 9.5°N hasta 77.5 a 76.2°O. Las mallas anidadas subsiguientes son aproximaciones hasta llegar al detalle de Punta Yarumal. Como condiciones de

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 227 contorno de viento para representar el oleaje local en el modelo, se utilizaron dos campos de vientos de la siguiente manera: para las mallas de 3 min, 1 min, 600 x 600 m y 200 x 200 m las simulaciones fueron llevadas a cabo a partir de los mismos campos de vientos del reanálisis NARR, que se usaron para generar las condiciones de contorno en la frontera de la malla de cálculo; y para la malla de 70 x 70 m se utilizó la serie de vientos medida durante la campaña de campo, ajustada con la serie de vientos del reanálisis NARR para el periodo de medición de la campaña (ver línea punteada negra en la Figura 6). Este procedimiento se efectuó porque los vientos medidos durante la campaña de campo no fueron constantes y la longitud de registro no fue lo suficientemente larga (ver línea continua negra en la Figura 6) como para calentar el modelo.

Viento campo 15 Viento NARR Viento campo ajustado 10

5 Vel. (m/s)

0 30/03/09 30/03/09 31/03/09 31/03/09 Fecha Dir. campo Dir. NARR N NO O SO S SE Dir. (°) E NE N 30/03/09 30/03/09 31/03/09 31/03/09 Fecha Figura 6. Serie de viento de campo ajustada con los vientos del NARR.

Las Figuras 7 y 8 ilustran los resultados de la calibración para Punta Yarumal y la bahía Colombia respectivamente. Los resultados muestran que el modelo SWAN es capaz de reproducir la tendencia de la serie de oleaje medida en campo, es decir, logra representar la variación de altura de ola significante (Hs) en el área de estudio, a pesar de que existen diferencias entre los datos medidos y los modelados con errores cuadráticos medios (ECM) de 0.13 (es decir 0.13 m de altura de ola) en Punta Yarumal y la bahía Colombia. Esta diferencia en cuanto a magnitud de las olas (Hs),

228 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 para el caso de bahía Colombia no es tan significativas y se demuestra con el valor de correlación calculado de R2 = 0.82 (correlación positiva fuerte), mientras que para el caso de Punta Yarumal esta diferencia es muy significativa. Sin embargo, arrojó un valor de correlación R2 = -0.51 (correlación negativa débil) siendo significativo con un nivel de confiabilidad del 95%, incluso después de realizar un exhaustivo análisis de sensibilidad a los parámetros físicos del modelo para ajustar la serie modelada a la medida en campo. Esta situación se debió a que la magnitud del viento medido durante la campaña no fue constante y la longitud de registro no fue lo suficientemente larga (caso de Punta Yarumal, ver línea continua negra en la Figura 6) como para calentar el modelo; además las parametrizaciones usadas en el modelo SWAN (SWAN Team, 2009) no permiten altos gradientes en la magnitud del viento y tampoco que la magnitud del viento llegue a velocidades de 0 m/s ya que esto hace que el modelo espectral pierda la energía generada en los instantes anteriores de tiempo. Por último, vale la pena resaltar que esta área [transición entre los deltas del río Atrato y del río Turbo y el límite del extremo final de punta de las Vacas (Figura 9)] puede estar afectada por oleajes de Swell (o fondo) y la influencia del Atrato, esta configuración compleja hace difícil entender y modelar todos los procesos de crecimiento, transformación y disipación del oleaje presentes en la zona de estudio; sin embargo, esta evidencia abre una línea de investigación en este tipo de zonas costeras (bahías y estuarios) donde el viento es muy variable y con zonas de calma.

0.4 Datos de campo 0.35 Resultados simulación

0.3

0.25

0.2 Hs (m) 0.15

0.1

0.05

0 29/03 7PM 30/03 4AM 30/03 7PM 31/03 4AM 31/03 7PM Fecha Figura 7. Serie de altura de ola significante medida durante la campaña de campo en Punta Yarumal comparada con la serie simulada con el modelo SWAN en la etapa de calibración.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 229 Figura 8. Serie de altura de ola significante medida durante la época seca (febrero-marzo de 2010) en la bahía Colombia (línea punteada) en comparación con la serie simulada con el modelo SWAN en la etapa de calibración (línea continua) (Álvarez-Silva et al., 2010).

Hs (m) 8

8.6 7

N 8.5 6

8.4 5

8.3 4 LAT (°N) 8.2 3

8.1 2

8 1

0 −77.3−77.2 −77.1 −77 −76.9−76.8 LON (°O) Figura 9. Resultados de períodos pico a partir de la simulación del mes de febrero (época seca), para el golfo de Urabá con las siguientes características: altura de ola significante media (Hsm) = 0.81 m, período medio de la ola (Tm) = 7.0 s, y dirección media de la ola (Dirm) = Norte y oleaje local con vientos con velocidad media (Velm) = 5.6 m/s y dirección media (Dirm) = Norte.

230 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 No obstante, la buena tendencia del modelo en el caso de la bahía Colombia, donde el oleaje generado localmente está totalmente dominado por los vientos locales, indica que el modelo numérico es una buena herramienta para reproducir la climatología de olas en el área. De otra parte, para reforzar el concepto de la zona de transición expuesta anteriormente y poder ajustar la calibración del modelo y entender los resultados obtenidos de la misma, fue necesario conocer la influencia del oleaje de fondo (Swell) y oleaje local (Sea) a lo largo del golfo de Urabá. En la Figura 9 se ilustra cómo en el golfo de Urabá se presentan dos sectores dominados por diferentes tipos de oleaje y uno de transición, gracias a sus características físicas y los vientos presentes en la zona de estudio En la Figura 9 también se puede apreciar que existe un área 1, donde los períodos pico (Tp) son de 7 a 8 seg, evidenciando una influencia del oleaje de fondo (Swell). Este primer sector comprende el área entre Capurganá y la punta Caribaná y se extiende hasta los límites del delta del río Atrato y una poco más al sur de la punta Las Vacas; y un área 2, con períodos pico (Tp) de 1 a 3.5 seg, dominada notoriamente por oleaje local (Sea) y comprende toda la bahía Colombia. Con base en el análisis anterior, el área de estudio está influenciada por las condiciones del oleaje tipo Swell y Sea, ya que se encuentra en la zona de transición, por lo tanto el oleaje presente va a responder a oleajes que vienen desde el Caribe y a medida que este va hacia el interior del golfo de Urabá, va a estar sometido a procesos de transformación, tales como la refracción, difracción, asomeramiento, entre otros, los cuales dependen principalmente de las características geomorfológicas y batimétricas del golfo. Además los vientos locales (estación de Turbo) permiten ver la influencia del oleaje de Swell combinado con el oleaje de Sea generado localmente en el área de estudio. Las características geomorfológicas más representativas que juegan un papel fundamental en la transformación del oleaje del golfo son: la punta Caribaná, ubicada en el extremo norte del golfo; el delta del río Atrato, ubicado al extremo suroccidental del mismo; y el delta del río Turbo, ubicado al extremo suroriental. Por lo tanto, para una primera aproximación a la modelación del oleaje propagado al interior del golfo hasta el área de estudio (Punta Yarumal), los parámetros encontrados para el área de la bahía Colombia y las condiciones de contorno en la entrada del golfo permitirán modelar el oleaje combinado (Sea y Swell). En conclusión, estos resultados de calibración son suficientes de cara al objetivo fundamental de este estudio, ya que se está tratando de determinar cuáles son las tasas de transporte longitudinal de sedimentos a lo largo de Punta Yarumal en los puntos de control identificados.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 231 Determinación del régimen medio de oleaje Para las escogencia de los casos de simulación de oleaje que representan el régimen medio y poder caracterizar las tasas de transporte de sedimento longitudinal intra-anuales en el área de Punta Yarumal, fue necesario realizar un análisis estadístico a toda la serie sintética generada por Ortega et al. (2010), en el punto de coordenadas 77.10°N-8.6°O, con el fin de tener el ciclo promedio mensual multianual de oleaje en el golfo de Urabá. En la Figura 10, se ilustra el ciclo medio mensual multianual de la serie sintética de oleaje; allí se observa claramente que las mayores alturas de olas significantes medias se presentan durante la época de verano comprendida entre diciembre y marzo y el período de “transición” comprendido entre junio y agosto. Estas alturas de olas están asociadas a unos períodos medios de 6.7 a 7.2 seg y entre 6.5 y 6.6 seg, respectivamente. En cuanto a la dirección del oleaje se nota que su condición media es norte, coincidiendo las direcciones del análisis anterior realizado para las dos épocas climáticas por separado.

Determinación del régimen medio de vientos Para seleccionar los casos de propagación del régimen medio de vientos, se seleccionaron las direcciones del viento con mayor probabilidad de ocurrencia para

1

0.5 Hs (m)

0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes

7.2 7 6.8 6.6 6.4

Período (seg) 6.2 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes N O S E

Dirección (º) N Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes Figura 10. Ciclo medio mensual multianual de la serie sintética de oleaje. Las direcciones que se ilustran en la tercera ventana tienen como base el cero cartesiano el Este.

232 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 cada mes, de tal forma que dicho conjunto de direcciones representará adecuadamente la variabilidad del viento de todo el año. De esta manera se obtuvo el ciclo medio mensual multianual de los vientos. En la Figura 11 se ilustra el ciclo medio mensual multianual de la serie de vientos de la estación de Turbo; allí se puede evidenciar que la época seca (diciembre a abril) se caracteriza por vientos fuertes y constantes provenientes del norte (alisios del Norte) y la época húmeda (los demás meses) se caracteriza por vientos variables aunque con predominio de dirección sur. Se puede concluir que las direcciones de los vientos con mayor probabilidad de ocurrencia para la época seca y húmeda son norte y sur, respectivamente.

Modelaciones del régimen medio de oleaje y viento Con base en los resultados de las Figuras 10 y 11, se escogieron los parámetros medios de oleaje [altura de ola significante (Hs), período de pico (Tp), dirección (θ)]; y de viento [magnitud (Vel.) y dirección (Dir.)] para los 12 casos de modelación del régimen medio identificados. Estos casos se presentan en la Tabla 3.

6

4

2 Velm. (m/s)

0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic

N

O

S Dirm. (°) E

N Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Figura 11. Ciclo medio mensual multianual de la serie de estadísticos de vientos de la estación Turbo. Velm: Velocidad media. Dirm: Dirección media de la ola.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 233 Tabla 3. Casos más probables del régimen medio de oleaje y viento para el golfo de Urabá. Las negritas indican los dos casos más representativos de cada época (Caso 2: época seca; Caso 5: época húmeda).

Modelaciones de régimen medio Oleaje Viento Caso Mes Hs (m) Tp (s) Dir Vel (m/s) Dir 1 Enero 0.71 6.86 N 5.2 N 2 Febrero 0.81 7.03 N 5.6 N 3 Marzo 0.77 6.77 N 5.7 N 4 Abril 0.60 6.26 N 5.6 N 5 Mayo 0.40 6.37 N 3.7 S 6 Junio 0.41 6.54 N 3.8 S 7 Julio 0.51 6.59 N 3.8 S 8 Agosto 0.42 6.59 N 3.8 S 9 Septiembre 0.27 6.98 N 3.9 S 10 Octubre 0.24 7.23 N 4.3 S 11 Noviembre 0.34 6.86 N 3.9 S 12 Diciembre 0.58 6.74 N 4.9 N

Como se definió anteriormente, fue necesario hacer 12 ejecuciones para todo el golfo de Urabá de acuerdo con los casos de modelación del régimen medio de oleaje y viento, y luego se bajó de escala hasta el sitio de interés (Punta Yarumal) mediante el uso de una sola malla anidada. Para este caso se realizó el mismo procedimiento teniendo en cuenta que ya se contaba con las condiciones de contorno (las cuales fueron generadas por la ejecuciones anteriores de todo el golfo) para cada una de la mallas anidadas para las 12 ejecuciones subsecuentes. En la Figura 12 se presentan los resultados obtenidos para los dos casos más representativos de cada época ilustrados en la Tabla 3, para la malla computacional de 200 x 200 m de todo el golfo de Urabá y la malla anidada de detalles de 70 x 70 m de Punta Yarumal.

Generación de las series de oleaje Con base en lo anterior se generaron las siete series de oleaje para cada uno de los puntos de control identificados. Estas series se generaron a partir de los 12 casos de simulación de régimen medio de oleaje y viento identificados mediante un análisis estadístico donde se hallaron los promedios mensuales multianuales de las variables de la serie sintética de oleaje y de las variables de la series de estadísticos de vientos de la estación de Turbo. Las series generadas para cada uno de los siete puntos de control escogidos se ilustran en la Figura 13.

234 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Hs (m) Hs (m) 1 8.135 0.9 8.6 8.13 0.5 N 0.8 8.125 8.5 0.7 8.12 0.4 8.4 0.6 8.115 8.3 0.5 8.11 N 0.3

LAT (°N) 8.105 8.2 0.4 0.2 0.3 8.1 8.1 0.2 8.095 0.1 8 0.1 8.09 8.085 0 0 −77.3−77.2 −77.1 −77 −76.9−76.8 −76.75 −76.74 −76.73 −76.72 −76.71 LON (°O) LON (°O)

a. Febrero − malla 200 x 200 b. Febrero − malla 70 x 70

Hs (m) Hs (m) 1 8.135 0.9 8.6 8.13 0.5 N 0.8 8.125 8.5 0.7 8.12 0.4 8.4 0.6 8.115 8.3 0.5 8.11 N 0.3 LAT (°N) LAT (°N) 8.105 8.2 0.4 0.2 0.3 8.1 8.1 0.2 8.095 0.1 8 0.1 8.09 8.085 0 0 −77.3−77.2 −77.1 −77 −76.9−76.8 −76.75 −76.74 −76.73 −76.72 −76.71 LON (°O) LON (°O)

c. Mayo − malla 200 x 200 d. Mayo − malla 70 x 70 Figura 12. Resultados de los casos seleccionados para el régimen medio. a. Caso 2: Mes de febrero, época seca, malla 200 x 200 m, con oleaje de fondo con las siguientes características: altura de ola significante media (Hsm) = 0.81 m, período medio de la ola (Tm) = 7.0 s, y dirección media de la ola (Dirm) = Norte y oleaje local con vientos con velocidad media (Velm) = 5.6 m/s y dirección media (Dirm) = Norte. b. Caso 2: Mes de febrero, malla 70 x 70 m, con oleaje de fondo con las siguientes características: altura de ola significante media (Hsm) = 0.81 m, período medio de la ola (Tm) = 7.0 s, y dirección media de la ola (Dirm) = Norte y oleaje local con vientos con velocidad media (Velm) = 5.6 m/s y dirección media (Dirm) = Norte. c. Caso 5: Mes de mayo, época húmeda, malla 200 x 200 m, con oleaje de fondo con las siguientes características: altura de ola significante media (Hsm) = 0.40 m, período medio de la ola (Tm) = 6.0 s, y dirección media de la ola (Dirm) = Norte y oleaje local con vientos con velocidad media (Velm) = 3.7 m/s y dirección media (Dirm) = Sur. d. Caso 5: Mes de mayo, época húmeda, malla 70 x 70 m, con oleaje de fondo con las siguientes características: altura de ola significante media (Hsm) = 0.40 m, período medio de la ola (Tm) = 6.0 s, y dirección media de la ola (Dirm) = Norte y oleaje local con vientos con velocidad media (Velm) = 3.7 m/s y dirección media (Dirm) = Sur.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 235 a. SerieSerie de Oleaje oleaje Punto en punto 1 − 1A 1 -− 1 2A - 2 Hs media mensual 0.4 P1 P1A P2

0.2 Hs (m)

0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes T medio mensual 6

4

2 Período (seg) 0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes Dir. media mensual N Dirección (º) WO Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes

b. SerieSerie de Oleaje oleaje Punto en punto 3 − 4 3 − - 54 −- 56 - 6

Hs media mensual P3 0.2 P4 P5 P6 0.1 Hs (m)

0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes T medio mensual 6

4

2 Período (seg) 0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes Dir. media mensual N Dirección (º) WO Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes Figura 13. Series de oleaje medio mensual multianual para cada uno de los puntos de control ubicados a lo largo de Punta Yarumal. a. Series de oleaje en los puntos 1, 1A y 2. b. Series de oleaje en los puntos 3, 4, 5 y 6.

Cada una de las series generadas evidencia que las mayores alturas de ola significante media (Hsm) se presentan entre enero y marzo, asociadas a períodos medio (Tm) de 3 s y dirección media (Dirm) del norte. Con base en estas series de oleaje medio mensual multianual, también se calculó una serie de oleaje medio anual para cada uno de los siete puntos con el fin de, a la hora de calcular las tasas de transporte de sedimentos, tener un valor medio anual. Dicha serie se ilustra en la Figura 14.

236 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Hs media anual 0.4

0.2 Hsm (m)

0 P1 P1B P2 P3 P4 P5 P6 Mes T medio anual 4

3.5 (s)

Tm (seg) 3

2.5 P1 P1B P2 P3 P4 P5 P6 Mes Dir. media anual N O S Dirm (º) E N P1 P1B P2 P3 P4 P5 P6 Figura 14. Series de oleaje medio anual para cada uno de los puntos de control ubicados a lo largo de Punta Yarumal.

Capacidad del transporte potencial longitudinal de sedimento (TPLS) A partir de estas series de oleaje medio mensual multianual y medio anual se calculó el TPLS medio mensual multianual y medio anual, para cada uno de los puntos de control a lo largo de la costa de Punta Yarumal. En las Figuras 15, 16, 17 y 18 se ilustran los resultados de las tasas de TPLS para cada punto de control.

4 x 10 3 8000 CERC k−Kamphuis CERC k−Kamphuis CERC k−Recom SPM CERC k−Recom SPM 6000 CERC k−Komar 2 CERC k−Komar /mes) /mes) 3 3 4000 1 Ql (m Ql (m 2000

0 0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic

200 60 Bayram et al. Bayram et al. 150 Kamphuis Kamphuis 40 /mes) /mes) 3 100 3 20 Ql (m 50 Ql (m

0 0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes Mes Punto de Control 1 Punto de Control 1B Figura 15. Series de transporte potencial longitudinal de sedimento medio mensual multianual de acuerdo con las diferentes ecuaciones propuestas para el punto de control P1 y P1B.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 237 15000 6000 CERC k−Kamphuis CERC k−Kamphuis CERC k−Recom SPM CERC k−Recom SPM 10000 CERC k−Komar 4000 CERC k−Komar /mes) /mes) 3 3

5000 2000 Ql (m Ql (m

0 0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic

100 80 Bayram et al. Bayram et al. Kamphuis 60 Kamphuis /mes) /mes) 3 50 3 40 Ql (m Ql (m 20

0 0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes Mes Punto de Control 2 Punto de Control 3 Figura 16. Series de transporte potencial longitudinal de sedimento medio mensual multianual de acuerdo con las diferentes ecuaciones propuestas para el punto de control P2 y P3.

4000 15000 CERC k−Kamphuis CERC k−Kamphuis CERC k−Recom SPM 3000 CERC k−Recom SPM CERC k−Komar 10000 CERC k−Komar /mes) /mes) 3 3 2000 5000 Ql (m Ql (m 1000

0 0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic

60 100 Bayram et al. Bayram et al. Kamphuis Kamphuis 40 /mes) /mes) 3 3 50 20 Ql (m Ql (m

0 0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes Mes Punto de Control 4 Punto de Control 5 Figura 17. Series de transporte potencial longitudinal de sedimento medio mensual multianual de acuerdo con las diferentes ecuaciones propuestas para el punto de control P4 y P5.

3000 CERC k−Kamphuis CERC k−Recom SPM 2000 CERC k−Komar /mes) 3

1000 Ql (m

0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic

20 Bayram et al. 15 Kamphuis /mes) 3 10

Ql (m 5

0 Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Mes Punto de Control 6 Figura 18. Series de TPLS medio mensual multianual de acuerdo con las diferentes ecuaciones propuestas para el punto de control P6.

238 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Con base en los resultados anteriores se puede decir que la ecuación presentada por CERC con K de Komar (K = 0.77 constante), es la que genera mayor tasa de TPLS, evidenciando una alta sensibilidad al valor del parámetro adimensional K seleccionado. Al comparar las tres aplicaciones de la ecuación de CERC vs la ecuación de Bayram et al., se nota cierta similitud en la tendencia de las series de TPLS. Otro aspecto importante es que las tasas de transporte calculadas por las tres aplicaciones de la ecuación de CERC arrojan valores muy altos que puedan estar sobrestimados y en desacuerdo con la realidad del área de estudio. Al parecer una vez más, la formulación de CERC (con diferentes valores de K) sobrestima las tasas de TPLS calculadas a lo largo de Punta Yarumal. Esta afirmación está basada en estudios anteriores donde se ha indicado que la fórmula de CERC sobredimensiona la tasa de transporte longitudinal (Vera, 2007). Por otro lado, con las ecuaciones de Kamphuis (E4) y Bayram et al. (E5) al parecer ocurre todo lo contrario, ya que se pueden estar subestimando las tasas de TPLS calculadas. Ahora, las ecuaciones de CERC con relación a E4 y E5 no presentan alguna relación significativa debido a que tienen como parámetro sensible el coeficiente adimensional K, mientras que las otras dos ecuaciones, no tienen dependencia alguna de dicho parámetro, su sensibilidades radican en parámetros como el coeficiente de transporte ε, la altura de ola en rotura Hb, el período de pico Tp, la pendiente de la playa mb, el diámetro medio D50 y αb, el ángulo de rotura del oleaje respecto a la línea de costa. Las figuras de las series de oleaje (Figuras 13 y 14) y las de las series de transporte de sedimentos generadas en este estudio (Figuras 15, 16, 17, 18 y 19), indican que las series de las tasas de TPLS calculadas por las tres aplicaciones de la ecuación de CERC y la ecuación planteada por Bayram et al., siguen la misma tendencia de las series de oleajes respectivas para cada punto de control. Los resultados de las series de las tasas de TPLS con la ecuación planteada por Kamphuis sigue la tendencia pero no tan en fase como las otras dos ecuaciones (CERC y Bayram et al.). Otro punto importante indicado por las figuras anteriores y en especial la 19, es que los puntos que presentan tasas de TPLS de mayor a menor magnitud son P5, P2, P4, P3, P6, P1 y P1B, respectivamente. Comparando los resultados de las tasas de transporte potencial longitudinal media anual de sedimento con la ubicación de los puntos de control en donde se evidenció la mayor actividad de erosión y sedimentación a lo largo de la espiga (Punta Yarumal), de acuerdo con la superposición de las dos líneas de costa levantadas (una durante la época seca: 25 de marzo de 2009, otra durante la húmeda: 19 de noviembre de 2009), se encontró que el comportamiento de las series de TPLS halladas coinciden significativamente con la evolución que presentó el sistema durante aproximadamente ocho meses, tiempo de diferencia entre el levantamiento de las dos líneas de costa. En la Figura 20 se ilustra la evolución geomorfológica intra-anual de la espiga de Punta Yarumal durante 2009.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 239 4 x 10 CERC k−Kamphuis 6 CERC k−Recom SPM CERC k−Komar

4 /año) 3

Ql (m 2

0 P1 P1B P2 P3 P4 P5 P6 Puntos de control

600 Bayram et al. Kamphuis 400 /año) 3

Ql (m 200

0 P1 P1B P2 P3 P4 P5 P6 Puntos de control Figura 19. Series de transporte potencial longitudinal de sedimento medio anual por las diferentes fórmulas utilizadas para cada uno de los puntos de control.

Apoyándose en el ortofotomapa y los levantamientos de líneas de costa realizados para este estudio, las cuales están superpuestas en la Figura 20, se observa que durante 2009, la tendencia geomorfológica ha sido la evolución de la espiga, manteniendo un equilibrio dominado por las épocas climáticas, donde para la época seca, que se caracteriza por presentar vientos fuertes y de dirección norte, se presenta una zona de erosión a 500 m antes de llegar a su extremo sur, en una franja de costa de 600 m aproximadamente y una zona de sedimentación justo al final de la punta en una franja de costa de 160 m aproximadamente, aumentando el crecimiento hacia el sur de la misma a tal punto de alcanzar casi el cierre total de la bahía El Uno. Para la época húmeda ocurre todo lo contrario, debido a que los vientos son moderados y de dirección sur, genera un retroceso de la línea de costa justo en el extremo sur de la punta (erosión) y un avance de la línea de costa en la misma zona donde en la época seca se presentó la erosión en la punta, devolviendo el equilibrio geomorfológico inicial de la espiga.

240 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 73°45'30"OW 73°45'0"OW N N " " 0 0 3 3 ' ' 7 7 ° ° 8 8 4 1 !. Q1 1A !. TPLS

Q1A 2 N N " " 0 TPLS !. 0 0 ' ' 7 7 ° ° 8 8 Q2 ++++TPLSTPSL

3 !. N N Q3 " " 0 0 3 3 ++TPLS ' ' 6 6 ° ° 8 8 4 !.

CONVENCIONES Q4 !. Puntos de control ++TPLS 5 Acreción-erosión !. Línea de costa 1 Línea de costa 2 6 TPLS Q5 !.

+++TPLS N N " " 0 0 ' ' 6 6 Q6 ° ° 0 125 250 500 750 1000 8 8 mMetros +TPLS

73°45'30"OW 73°45'0"OW Figura 20. Correlación de las tasas de transporte potencial longitudinal de sedimento (TPLS) con la evolución de las líneas de costa levantadas durante las campañas de campo. Fuente: Ortofotomapa construido por Expedición Estuarina, golfo de Urabá, fase 1.

A continuación se describe detalladamente la dinámica del transporte longitudinal estimado para cada uno de los puntos de control ilustrados en la Figura 20. A partir de la figura se puede decir que las tasas de TPLS calculadas por las ecuaciones propuestas son en promedio las más bajas para los puntos 1 y 1A, mostrando incluso que la tasa de TPLS para el punto 1A es cero (no hay transporte o

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 241 es mínimo), debido a que el oleaje no incide de manera oblicua sino paralela a la línea de costa. Estos ámbitos de valores bajos se asocian aceptablemente a la evolución observada con el levantamiento de las líneas de costa durante las campañas, ya que se puede apreciar la alta acumulación de sedimentos en la desembocadura, a tal punto que se está formando una segunda punta la cual modifica la morfodinámica hacia la zona central y sur de la antigua espiga. Ahora, ubicándose en el punto de control 2 de la Figura 20, se ve que este registró las mayores tasas de TPLS por las diferentes ecuaciones propuestas. Este ámbito de valores altos está asociado con la evolución observada en el levantamiento de las líneas de costa durante las campañas, la cuales muestran un equilibrio para esta zona debido a que se encuentra muy próxima a la desembocadura del río Turbo (fuente de sedimentos que alimenta todo el sistema de la espiga de Punta Yarumal) y por estar protegida debido al avance de la nueva espiga del delta del río Turbo (Figura 20). En los puntos de control 3 y 4 de la Figura 20, se indica que para ambos puntos los registros de las tasas de TPLS arrojaron valores medios, que en orden de importancia de mayor a menor ámbito de tasas calculadas se encuentran en el tercer puesto. Estos ámbitos de valores están asociados con la evolución observada en el levantamiento de las líneas de costa durante las campañas debido a que no presentaron variaciones significativas, ya que el avance o retroceso fue mínimo, evidenciando un equilibrio que se mantiene recíprocamente de acuerdo con la época climática presente (época seca: mínima erosión-época húmeda: mínima sedimentación). En el punto 5 de la Figura 20, dicho punto de control es el segundo en orden de importancia que presenta mayores valores de tasas de TPLS calculadas. Estos ámbitos de valores están asociados con la evolución registrada en los levantamientos de las líneas de costa durante las campañas de campo debido a que son los puntos donde más se evidencian los fenómenos de erosión y sedimentación en la espiga de Punta Yarumal, por el avance de la nueva espiga en el delta del río Turbo. Este avance ha ocasionado que los problemas de erosión-sedimentación se hayan trasladado principalmente a la zona sur de la antigua espiga, justo donde se ubicaron los puntos de control 5 y 6. Es por esto que en estos puntos se observa que la línea de costa 1 (época seca), al presentarse mayor oleaje con incidencia oblicua y vientos fuerte del norte (mayores tasas de transporte longitudinal) se ve que el área de influencia del punto 5 presenta erosión (retroceso de la línea de costa 1) que se traduce en sedimentación hacia el sur (avance de la línea de costa 1), en el área de influencia del punto 6 por las tasas de TPLS bajas que presenta dicho punto. Para la época húmeda ocurre todo lo contrario, los vientos débiles del sur y las olas con incidencia oblicua son de menor magnitud (menores tasas de transporte longitudinal), por lo tanto se ve que el área de influencia del punto de control 5 presenta sedimentación (avance de la línea de costa 2) que se traduce en erosión

242 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 hacia el sur (retroceso de la línea de costa 2) en el área de influencia del punto 6 por las tasas de TPLS medias que presenta dicho punto. Finalmente, con base en la dinámica de la morfología de la línea de costa evidenciada en la Figura 20, principalmente en el área donde se ubican los puntos de control 5 y 6, se estimaron los volúmenes de erosión y sedimentación identificados a partir de la dinámica evidenciada con el trazado de las dos líneas de costas levantadas durante las dos campañas de campo durante 2009. Los valores respectivos se encuentran ilustrados en la Tabla 4.

Tabla 4. Cálculo de volúmenes de erosión y sedimentación para cada una de las épocas climáticas.

Tiempo Tasa de Tasa de Área H Volumen dinámica Polígono transporte transporte (m2) promedio (m3/año) líneas de (m3/mes) (m3/día) costa (días) 1: Sedimentación-época seca 2530 2.5 6326 239 791 26 Erosión-época húmeda 2: Erosión-época seca 9409 2.5 23523 239 2940 98 Sedimentación- época húmeda Total 29849

En la Figura 21, se ilustran los respectivos polígonos a los cuales se les calcularon los volúmenes de erosión o sedimentación de acuerdo con la época climática presente. Ahora tomando como base los datos registrados por Restrepo y Kjerfve (2000) referente a la producción de sedimentos para 23 cuencas de río en todo el Caribe colombiano, específicamente los datos de descarga de sedimentos de la cuenca del río Turbo (0.073 x 106 ton/año = 27.547 m3/año = 75.47 m3/día). Al comparar este valor con el hallado se nota que ambos oscilan entre los 20000 a 30000 m3/año, mostrando que el dato calculado en este estudio guarda una relación significativa del 85%. De esta forma se verificó que los datos de volumen aproximados calculados se encuentran dentro del ámbito admisible y acorde a lo que realmente está sucediendo de acuerdo con la dinámica intra-anual de TPLS de Punta Yarumal. Ahora teniendo como base el valor de 23523 m3/año (Tabla 4), se puede decir que las tasas de transporte calculadas por las diferentes ecuaciones aplicadas que más se ajustan a la dinámica del TPLS anual del área de estudio, es la ecuación de CERC con el K = 0.77 de Komar (Figura 19). Como última instancia se analizó el comportamiento de las series medias mensuales multianuales de TPLS calculadas por las diferentes ecuaciones propuestas versus el comportamiento de las series de oleaje medio mensual multianual para cada uno de los puntos de control.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 243 4 Q5 +++TPLS 5 .! &

Convenciones

& Polígono 1 & Polígono 2 Q6 6 ! .! . Puntos de control +TPLS Línea de costa 1 & Línea de costa 2 Acreción-erosión

Figura 21. Volúmenes de erosión y sedimentación en las zonas aferentes a los puntos de control P5 y P6.

CONCLUSIONES

La fórmula de mayor aplicación en ingeniería de costas, a nivel mundial, para el cálculo del transporte longitudinal de sedimentos, ha sido la de CERC (1984). A partir de esta fórmula, se han venido desarrollando nuevas experimentaciones para mejorarla y/o adaptarla a las particularidades de las zonas de estudio, algunas de ellas son las mejoras realizadas en cuanto al uso de los diferentes K de acuerdo con varios autores como el propuesto por Bailard (1981), en donde K está en función del ángulo de rotura, de la velocidad orbital umb, de la velocidad de caída del sedimento wf y está basada en la altura de ola media cuadrática (Hrmsb); según Del Valle et al. (1993)

K decrece con el incremento del diámetro medio del sedimento (D50); Kamphuis et al. (1986) propusieron una nueva fórmula en la que K es inversamente proporcional al diámetro medio del sedimento (D50); Komar e Inman (1970) introdujeron un valor de diseño recomendado de K= 0.77 para su utilización con la altura de ola media cuadrática (Hrmsb), valor usado comúnmente en los cálculos de tasas de transporte

244 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 longitudinal de sedimentos costeros; Shore Protection Manual (1984) propuso un valor constante de K = 0.39, basado en cálculos donde se utiliza la altura de ola significante. La variabilidad en los resultados encontrada con cada una de las formulaciones utilizadas, era de esperarse debido a que las formulaciones aplicadas para la estimación de las tasas de TPLS fueron desarrolladas a partir de muchos ensayos de laboratorio y para diferentes zonas costeras. La ecuación de CERC con los diferentes aplicaciones de K de acuerdo con los autores escogidos [K = 0.77 de Komar e Inman (1970), K = 0.39 recomendado por Shore Protection Manual (1984) y el K por fórmula de Kamphuis et al. (1986)], sobrestiman los resultados obtenidos de las tasa de TPLS media mensual multianual y media anual. A esta conclusión también han llegado diversos autores en estudios anteriores donde indican la misma condición, por lo que recomiendan su aplicación para valores de K inferiores a 0.77. Con base en las diferentes ecuaciones utilizadas y los resultados encontrados, las tasas de transporte longitudinal de sedimentos calculadas para cada uno de los siete puntos de control que mejor se ajustan a los datos reales de producción de sedimento de la zona de estudio, fueron las calculadas por la ecuación de CERC con el K = 0.77 de Komar e Inman (1970) . En cuanto a la dinámica intra-anual del transporte potencial longitudinal de sedimentos en Punta Yarumal, se puede concluir que durante 2009, la dinámica o tendencia intra-anual geomorfológica ha sido la evolución de la espiga, manteniendo su equilibrio el cual es dominado por las épocas climáticas. Durante la época seca (diciembre-abril) la espiga evoluciona en sentido norte–sur, donde en la zona norte de la punta se presenta erosión (retroceso de la línea de costa) y sedimentación (avance de la línea de costa) en la zona sur de la misma con tendencia a cerrar la bahía El Uno y durante la época húmeda (mayo-noviembre) de sur-norte, cuando ocurre todo lo contrario, evidenciado por el retroceso del avance de la espiga en su extremo sur, devolviendo el equilibrio geomorfológico inicial de la misma. Los resultados muestran que el modelo captura aceptablemente las características del oleaje medido en las campañas de campo, en especial las tendencias de crecimiento y decrecimiento aunque no lo hace adecuadamente con las magnitudes, subestimando los valores de la serie simulada. De las simulaciones finales y de los datos de campo se encontró que en la zona exterior del golfo (al norte del delta del río Atrato) el oleaje es predominantemente de Swell, mientras que en la bahía Colombia es mucho más significativo el oleaje de Sea, debido a que la energía del oleaje de fondo se disipa a medida que se propaga hacia el interior del golfo de Urabá, especialmente al acercarse al delta del río Atrato.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 245 Para futuros estudios se recomienda registrar series simultáneas de oleaje y vientos en las campañas de campo más largas para garantizar una calibración óptima del modelo de oleaje para generar las series. Además, es recomendable aplicar los diversos métodos para la estimación del transporte longitudinal de sedimentos tomando como base las ecuaciones de CERC, con el fin de poder comparar resultados, calibrar el modelo de transporte y finalmente escoger de las diversas formulaciones desarrolladas, la que mejor se ajuste a las condiciones particulares de la zona de estudio.

AGRADECIMIENTOS

El desarrollo de este trabajo fue posible gracias al apoyo de la Dirección de Investigación de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellín (DIME) por la financiación del proyecto “Respuesta de los manglares y el macrobentos asociado a los cambios naturales y antrópicos en dos escalas de tiempo en el delta del río Turbo y la bahía El Uno (golfo de Urabá)”, a la Gobernación de Antioquia con el proyecto “Expedición estuarina golfo de Urabá, fase 1” (proyecto de la Universidad de Antioquia en asocio con las universidades Eafit y Nacional), a la empresa Buceos Industriales y Dragados de Urabá por el proyecto “Análisis de alternativas para la mitigación de la problemática de sedimentación en la desembocadura del río León” y al Centro de Investigaciones Oceanográficas e Hidrográficas por el apoyo en las campañas.

BIBLIOGRAFÍA

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RECIBIDO: 15/02/2012 ACEPTADO: 09/05/2013

248 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Bol. Invest. Mar. Cost. 43 (2) 249-276 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2014

EVOLUCIÓN RETICULADA POR HIBRIDACIÓN EN CORALES

Olga Lucía Torres-Suárez

Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Facultad de Ciencias Naturales e Ingeniería, Programa de Biología Ambiental, Carrera 4 No. 22-61, Bogotá, Colombia. [email protected]

RESUMEN

La especiación por hibridación y la introgresión adaptativa han sido reconocidas como mecanismos promotores de biodiversidad en animales. En corales que presentan variabilidad morfológica, se sugiere que las incongruencias filogenéticas son producto de procesos de hibridación. Por ejemplo, en el mar Caribe se detectó que Acropora prolifera contiene un haplotipo de cada uno de sus parentales (A. cervicornis y A. palmata) y morfología intermedia. Dada la evidencia de polifilia y parafilia, sumado a la posibilidad de cruces interespecíficos, se sugiere que la hibridación tiene un papel importante en la evolución de este y otros géneros de corales. Así mismo, se plantea que la evolución de Acropora se ha presentado en forma reticulada, promovida por la existencia de un syngameon. Sin embargo, en algunos casos no se ha establecido el causante de la variabilidad morfológica y genética, pues no ha sido posible diferenciar entre procesos de hibridación introgresiva y procesos tales como purificación incompleta del linaje, convergencia y polimorfismos ancestrales mantenidos por selección. Para evaluar qué evidencia empírica hay de evolución reticulada por hibridación en corales, se realizó una revisión de estudios publicados sobre morfología y filogenética de especies con posibles eventos de hibridación. Igualmente, se revisaron los tipos de aislamiento reproductivo y se examinaron los resultados de cruces interespecíficos de especies que liberan sus gametos en sincronía. Adicionalmente, se analizó el efecto de la hibridación sobre la diversidad coralina y la posible adaptación de los corales a medios cambiantes en el contexto de cambio climático. En conclusión, a la fecha no existe evidencia que constate especiación por hibridación en corales. Por lo anterior, se hace necesario el uso de nuevas metodologías de next generation, que faciliten la búsqueda de señales de hibridación o introgresión y así, poder determinar con exactitud si la especiación por hibridación y/o la introgresión adaptativa son las fuerzas que promueven la gran diversidad coralina.

PALABRAS CLAVES: Corales, hibridación, cruces interespecíficos, morfoespecies, syngameon.

ABSTRACT

Reticulate evolution by hybridization in corals. Hybrid speciation and adaptive introgression have been recognized as mechanisms promoting biodiversity in animals. For corals with high morphological variation, hybridization is being considered as a possible explanation of phylogenetic incongruences. For instance, in the Caribbean Sea, it has been shown that Acropora prolifera contains a haplotype from each of its parents (A. cervicornis and A. palmata) and intermediate morphology. Because of the polyphyly and

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 249 paraphyly, in addition to crosses between species, it is suggested that hybridization has an important role in the evolution of Acropora and other corals. Moreover, it has been proposed that the evolution of Acropora is in a reticulate pattern owing to a syngameon. Nevertheless, in some cases it has not been possible to state the reason of morphological and genetic variation since it was not possible to differentiate between introgressive hybridization and other process such as incomplete linage sorting, convergence and ancestral polymorphism selectively maintained. To review the empiric evidence of reticulate evolution by hybridization in corals, here, I reviewed published research on the morphologic and phylogenetic evidence of possible events of hybridization. Additionally, I analyzed the reproductive barriers and the results of interspecific crosses of species that synchronically spawn their gametes. Moreover, I reviewed the effect of hybridization on coral biodiversity and a possible adaptation of corals under climate change. In conclusion, up today, there is no evidence of hybrid speciation in corals. Thus, the use of new methodologies of next generation is needed as a way to looking for hybridization or introgression signals in order to state whether hybrid speciation and/or adaptive introgression are forces driving the great coral diversity.

KEYWORDS: Corals, hybridization, interspecific crosses, morphospecies, syngameon.

INTRODUCCIÓN

El impacto del cambio climático sobre la circulación oceánica y el nivel del mar ha ocurrido rápidamente, afectando ecosistemas altamente sensibles al calentamiento global como los arrecifes coralinos (Hoegh-Guldberg et al., 2007). La disolución de las capas de hielo en los polos, por ejemplo, podría afectar la velocidad de las corrientes marinas disminuyendo e incluso suspendiendo el flujo oceánico (Hoegh-Guldberg et al., 2007). Dado que el comportamiento de las corrientes oceánicas influye en los factores fisicoquímicos del medio marino, en la dispersión de larvas (Veron, 1995) y en general en la abundancia y distribución de las comunidades del plancton (Hays et al., 2005; Hoegh-Guldberg et al., 2007), el cambio climático podría repercutir en la conectividad de las comunidades coralinas y puede ser causal de cruces interespecíficos (i. e. entre linajes de corales) (Hatta et al., 1999; Márquez et al., 2002a; Levitan et al., 2011). La conectividad marina enmarca un cuadro de flujo genético entre las especies, por lo tanto se ha reconocido que la evolución reticulada está implicada en el origen y adaptación de los organismos (ver revisiones en Arnold y Fogarty, 2009; Boto, 2012; Swithers et al., 2012). Procesos de hibridación y transferencia génica horizontal permiten la existencia de un patrón reticulado, pues mantienen linajes evolutivos con un mosaico genético. La importancia de la hibridación y la transferencia génica horizontal en la evolución de nuevas especies se basa en que los dos permiten la rápida adquisición de elementos que favorecen la adaptación de los organismos a ambientes cambiantes (Seehausen et al., 2008; Arnold, 2010; Boto, 2012; Abbott et al., 2013). A la luz de los cambios que actualmente se presentan en el océano, un proceso de divergencia por adaptación basado en caracteres híbridos sería potencialmente generador de nuevas especies o subespecies (Seehausen, 2004).

250 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 A pesar de la controversia histórica sobre la importancia de la hibridación como un mecanismo importante de especiación (Seehausen, 2004; Seehausen et al., 2008), se ha reconocido que este proceso promueve la diversificación tanto en plantas como en animales (Mallet, 2005; Mavarez et al., 2006; Baack y Rieseberg, 2007; Kuriiwa et al., 2007; Shiga y Kadono, 2007; Salazar et al., 2010; Eroukhmanoff et al., 2013a; Seehausen, 2013). Más aún, evidencia reciente demuestra que la introgresión de material genético puede ocurrir en caracteres adaptativos facilitando la diseminación de adaptaciones existentes y nuevas (Anderson et al., 2009; Rieseberg, 2011; The Heliconius Genome Consortium, 2012). Igualmente, la implementación de nuevas metodologías moleculares ha permitido la ratificación de algunas hipótesis de hibridación y la desmitificación de otras (ver revisiones en Hedrick, 2013). Por ejemplo, ha sido posible evidenciar que la hibridación introgresiva ha permitido la adquisición de características inmunológicas en pinzones (Aves: Thraupidae) del género Chamarhyncus (Kleindorfer et al., 2014), la diversificación del color en mariposas Heliconius (Pardo-Díaz et al., 2012) y el rápido desarrollo de resistencia a pesticidas en ratones (Song et al., 2011). Aunque en revisiones sobre hibridación y evolución reticulada abundan los ejemplos con especies terrestres (Suárez et al., 2007; Boto, 2012; Hedrick, 2013), también se reconoce que la hibridación podría ser un mecanismo evolutivo importante en especies de ambientes marinos (Willis et al., 2006; Lessios, 2007; Arnold y Fogarty, 2009; Ladner y Palumbi, 2012). Se cree que la evolución reticulada debería tener gran implicación en la biodiversidad coralina (Veron, 1995), siendo un factor que posibilita la variabilidad morfológica entre las especies (Vollmer y Palumbi, 2002; Miller y Van Oppen, 2003). El potencial evolutivo de la hibridación en corales, de ser significativo, tendría importantes implicaciones en la conservación de la comunidad coralina, dado que híbridos viables podrían ser importantes reservorios de diversidad genética y facilitar la radiación adaptativa en un ambiente cambiante (Seehausen, 2004; Seehausen et al., 2008; Hasselman et al., 2014). Esto es trascendental para los arrecifes coralinos dado que estos ecosistemas promueven la biodiversidad marina, proporcionando un ambiente para el desarrollo de un tercio de las especies de peces marinos, otros vertebrados y miles de invertebrados (Hoegh-Guldberg et al., 2007; Bertness et al., 2014). Además, los arrecifes de coral funcionan como barreras contra la acción del oleaje como agente erosionador de playas, a la vez que soportan actividades socioeconómicas como la pesca y el turismo (Wallace y Willis, 1994; Crabbe, 2007; Schlacher et al., 2007). Por todo lo anterior, se hace necesario el estudio de la biodiversidad coralina a partir de herramientas moleculares que permitan entender los mecanismos generadores de su diversidad y que contribuyan a optimizar su conservación (Odorico y Miller, 1997; Van Oppen et al., 2001; Márquez et al., 2002b; Vollmer y Palumbi, 2004).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 251 Actualmente se conoce que los procesos de hibridación han contribuido a la biodiversidad coralina en el género Acropora presente en el mar Caribe y en el Indo- Pacífico (Vollmer y Palumbi, 2002; Richards et al., 2008). De igual forma, se sugiere la presencia de un syngameon compuesto por un complejo de especies, en donde la identificación de especies coralinas crípticas de amplia distribución geográfica permite estimar la dispersión de sus poblaciones (Ladner y Palumbi, 2012). En cuanto a la transferencia génica horizontal (TGH) se ha reconocido que además de promover diversidad en organismos terrestres (Boto, 2012), también participa en la diversificación de organismos marinos, generando adaptaciones y evolución de archeae, bacterias, cianobacterias, protistas y micromonas (Arnold y Fogarty, 2009). Adicionalmente, se ha evidenciado intercambio de transposones en invertebrados marinos filogenéticamente distantes pero espacialmente cercanos (Arnold y Fogarty, 2009). Recientemente se describió el primer caso de transferencia horizontal con implicación en la evolución del genoma mitocondrial de metazoa, específicamente en octocorales (Bilewitch y Degnan, 2011). Entre los procesos que permiten la evolución reticulada en corales, la hibridación es el mecanismo más estudiado y dada la complejidad de eventos que involucra, es el eje central de esta revisión. Esto no desconoce la importancia de la TGH en la diversificación y adaptación de las especies; sin embargo, dado que no hay suficientes estudios sobre este mecanismo en corales (excepto Bilewitch y Degnan, 2011), no se incluye en esta revisión. Para desarrollar la hipótesis de evolución reticulada por hibridación, aquí se expone el contexto de corales syngameon y se analiza la evidencia morfológica y filogenética de posibles eventos de hibridación. Igualmente, se revisaron los tipos de aislamiento reproductivo y se examinaron los resultados de cruces interespecíficos de especies que liberan sus gametos en sincronía. Finalmente, se analizó el efecto de la hibridación sobre la biodiversidad coralina y la posible adaptación de los corales a medios cambiantes en el contexto de cambio climático.

Corales syngameon en la naturaleza Las especies de coral son reconocidas generalmente por sus caracteres morfológicos, particularmente estructuras esqueléticas (Knowlton et al., 1997). No obstante, es frecuente encontrar en corales escleractineos y octocorales que las relaciones filogenéticas basadas en caracteres morfológicos difieren de las filogenias moleculares (Hatta et al., 1999; Van Oppen et al., 2001; Sánchez et al., 2003; Ardila et al., 2012). Pese a estas diferencias, es claro que existen especies coralinas con características morfológicas propias, sin importar el flujo genético que pueda presentarse ocasionalmente. Por ejemplo, A. florida y A. nobilis son

252 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 muy cercanas genéticamente, pero distantes morfológicamente, lo que sugiere que no necesariamente linajes relacionados deben compartir similitudes morfológicas (Hatta et al., 1999). Tampoco es preciso indicar que grupos de especies similares morfológicamente constituyen grupos naturales, pues cuando se hacen forzamientos de la genealogía a una topología monofilética basada en caracteres morfológicos, el resultado difiere ampliamente del mejor árbol filogenético; esto ratifica que dichos grupos de especies no son monofiléticos (Van Oppen et al., 2001). En la naturaleza existen grupos de morfoespecies que se relacionan a través de hibridación frecuente u ocasional y no corresponden a unidades evolutivas diferenciadas (Jiggins et al., 2008). Teniendo en cuenta que muchas especies de coral comparten variación genética con especies estrechamente relacionadas, el concepto de especie filogenética basado en la monofilia no debería ser aplicado a corales. Por el contrario, para corales se ha sugerido un concepto de especie basado en el cluster genotípico (Ladner y Palumbi, 2012); es decir, identificación de una especie como un grupo de individuos genéticamente distinguibles que presentan pocos o ningún intermedio cuando están en simpatría con otros clusters (Mallet, 1995). En el caso de los corales, la circulación superficial puede tener un amplio efecto en la conectividad genética de las poblaciones coralinas, tanto así, que puede generar un alto grado de homogeneidad dentro de las poblaciones en un tiempo dado, así como aislamiento regional y heterogeneidad de las mismas en otro (Veron, 1995). Debido a la existencia de grupos de morfoespecies en corales, varios autores (Veron, 1995; Van Oppen et al., 2001, 2002; Márquez et al., 2002a; Vollmer y Palumbi, 2004) han sugerido con base en evidencias de hibridación el término syngameon, es decir, un complejo de especies que pueden entrecruzarse, aunque están diferenciadas ecológicamente. En estudios con algunos corales, otros invertebrados y plantas, se cree que a causa de la presencia de syngameones en la naturaleza, es posible la existencia de patrones reticulados en la evolución de las especies (Suárez et al., 2007). Cuando no existen mecanismos de aislamiento reproductivo entre morfoespecies de un complejo, es posible que se presente una sucesiva fusión y separación de las especies dentro de cada syngameon; esto permite la formación de un patrón de evolución reticulada dentro del cual nunca hay entrecruzamiento entre metaespecies (Figura 1). Los corales del género Acropora han sido el grupo más estudiado para evaluar eventos de hibridación. Por lo anterior, esta revisión se enfocará principalmente en ejemplos con el género de corales Acropora.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 253 Figura 1. Diagrama del concepto de evolución reticulada syngameon. Se observan grupos de metaespecies con un grado de aislamiento reproductivo altamente flexible. Dentro de la metaespecie A, existen períodos (T0, T2, T4) donde el alto flujo genético produce pocas especies bien definidas. Sin embargo, hay períodos (T1 y T3), cuando la conectividad genética es baja, y se producen un mayor número de complejos de especies poco definidas. Modificado de Veron (1995).

Análisis moleculares sugieren hibridación en corales A través de análisis moleculares se pueden probar con rigurosidad eventos de hibridación en la naturaleza. Usando regiones específicas del ADN es posible hallar información esencial sobre las relaciones filogenéticas entre especies y estimar las contribuciones parentales a los híbridos (Beebee y Rowe, 2004; Lowe et al., 2004; Mallet, 2005; Kuriiwa et al., 2007; Meldgaarda et al., 2007; Price y Muir, 2008). Sin embargo, se ha comprobado que los marcadores neutrales, aunque pueden evidenciar flujo genético entre poblaciones e introgresión, no son apropiados para probar de manera estricta una hipótesis de origen híbrido. Actualmente se recomienda usar loci que controlen los rasgos adaptativos responsables de especiación (Vollmer y Palumbi, 2002; Jiggins et al., 2008; Salazar et al., 2008, 2010; Pardo-Díaz et al., 2012; The Heliconius Genome Consortium, 2012). La alta polifilia, parafilia y discordancia mito-nuclear entre hipótesis filogenéticas ha sido la metodología más implementada para sugerir hibridación en

254 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 corales. A pesar de que gran parte de la literatura sobre procesos de hibridación en corales está dirigida al género Acropora, también es posible evidenciar otros grupos coralinos cuyo límite entre las especies no es claro. En el mar Caribe, por ejemplo, el límite entre las especies del complejo Orbicella annularis -anteriormente Montastraea, que incluye O. annularis, O. franksi y O. faveolata (Budd et al., 2012)- ha sido un tema de gran controversia, pues a pesar de las diferencias en morfología y características reproductivas entre especies, ocurre fecundación interespecífica en un gradiente norte-sur (i. e. Bahamas-Panamá) (Fukami et al., 2004). Esto, unido a la evidencia molecular (i. e. AFLP, ITS y mtADN), sugiere que procesos de hibridación son el potencial causante del complejo O. annularis (Manfred y Veghel, 1994; Knowlton et al., 1997; Fukami et al., 2004). Además, la combinación de factores ambientales y genéticos aumenta la tasa de fecundación intraespecífica y de aislamiento reproductivo en el complejo O. annularis (Levitan et al., 2011). Por tanto, las diferencias regionales en las similitudes genéticas de este complejo pueden ser explicadas por la probabilidad de cruces interespecíficos. Por otra parte, para algunas especies incubadoras de gametos, como las seis morfoespecies del género Madracis, no ha sido posible identificarlas como especies naturales. Aunque las especies de este género presentan diferencias en morfología, rasgos reproductivos y tipo de simbiontes, hay evidencia de polimorfismos compartidos tanto para genes nucleares (SRP54 y ATPSα) como mitocondriales (nad5) (Frade et al., 2010). Además, a partir de simulaciones de coalescencia se descartó que un proceso de purificación incompleta del linaje fuera el causante de la ambigüedad encontrada en las filogenias; esto sugiere que procesos de hibridación introgresiva han sido importantes en la evolución del género Madracis (Frade et al., 2010). Similarmente, para el género Platygyra se evidenció molecularmente (i. e. aloenzimas) intercambio genético entre sus especies (Miller y Benzie, 1997). El género Acropora en el mar Caribe está representado por A. palmata, A. cervicornis y A. prolifera; en conjunto estas especies son conocidas como el grupo A. cervicornis (Van Oppen et al., 2000) y se diferencian por la forma de crecimiento de la colonia y preferencia de hábitat, siendo A. prolifera una especie con morfología intermedia entre las otras dos especies. Debido a la co-ocurrencia de los tres taxa en el mar Caribe, se cree que A. prolifera es un híbrido de las otras dos especies pues, además de su morfología intermedia, los híbridos F1 (i. e. primera generación de la progenie híbrida) contienen un alelo de cada uno de sus parentales en los genes nucleares minicolágeno, calmodulina y Pax-C (Van Oppen et al., 2000; Vollmer y Palumbi, 2002). En cuanto a la información mitocondrial, se evidencia que los cruces interespecíficos ocurren en dos direcciones, es decir, que los híbridos reciben material genético tanto de A. palmata como de A. cervicornis (Vollmer y Palumbi,

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 255 2002). Otros estudios sobre el grupo A. cervicornis encuentran señal de introgresión a partir del espaciador transcrito interno (ITS, por sus siglas en inglés), lo cual puede ser otra evidencia del retrocruce de A. prolifera con A. cervicornis (Van Oppen et al., 2000; Miller y Van Oppen, 2003; Vollmer y Palumbi, 2004). La detección de eventos de hibridación en Acropora en el Indo-Pacífico ha sido posible a través del análisis del locus minicolágeno que complementa la evidencia de cruces interespecíficos (Hatta et al., 1999). Otros estudios han encontrado incongruencias entre las filogenias mitocondrial y nuclear que, unidas a la ausencia de monofilia para muchas especies, se toman como evidencia de hibridación introgresiva o purificación incompleta de linajes (Van Oppen et al., 2001). En contraste, Nakajima et al. (2012), con el uso de microsatélites y análisis de genética poblacional, diferenciaron poblaciones simpátricas de A. digitifera y Acropora sp.1 (especie críptica de A. digitifera) presentes en diferentes localidades de Japón. Este estudio sugiere que la polifilia y parafilia (encontrada con la región control del ADNmt) posiblemente se deban a especiación reciente y a polimorfismos compartidos, y no a hibridación introgresiva. La hibridación sería poco probable pues los eventos reproductivos para estas especies ocurren en épocas diferentes (Nakajima et al., 2012). En cuanto al uso de genes ribosomales para rastrear eventos de hibridación, se ha encontrado variación en el ITS y en la región 5.8S del ADNr, lo que indica haplotipos compartidos entre las especies. En cinco especies del género Acropora se comparten haplotipos entre A. cytherea y A. hyacinthus y entre A. valida y A. longicyathus, lo cual puede deberse a cruces interespecíficos. La presencia de múltiples copias en dichos genes ribosomales puede presentarse dada la naturaleza de los mismos; sin embargo, mecanismos moleculares permiten la homogenización de las secuencias variantes a través de evolución en concierto (Liao, 1999). En el caso de las cinco especies de Acropora mencionadas se cree que dicha homogenización no se ha efectuado debido a eventos de hibridación, pues estos disminuyen la tasa de homogenización al causar rearreglos cromosomales (relocalizando las copias de ADNr en diferentes cromosomas) (Odorico y Miller, 1997; Márquez et al., 2003). Además, dado que algunas especies del género Acropora muestran patrones de sustitución diferentes respecto a las especies parentales, se ha propuesto un patrón de evolución reticulada (Odorico y Miller, 1997; Muir et al., 2001; Coleman y Van Oppen, 2008). Es importante aclarar que las hipótesis filogenéticas basadas en genes ribosomales pueden mostrar relaciones genealógicas entre las especies, que no necesariamente son fieles a la realidad. Por ejemplo, la presencia de pseudogenes en topologías basadas en ITS puede verse reflejada como un aumento en la diversidad de las secuencias cuando no es cierto; esto debido a que los pseudogenes son loci

256 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 de ADNr no funcionales que han sido silenciados por procesos de dominancia nucleolar luego de un evento de hibridación. Vollmer y Palumbi (2004) estudiaron el sistema de hibridación en los Acropora del mar Caribe con genes ribosomales (ITS) y encontraron que la señal filogenética de procesos de hibridación reciente es oscurecida por polimorfismos ancestrales. Por lo anterior, se recomienda identificar este tipo de copias antes de realizar cualquier análisis filogenético (Odorico y Miller, 1997; Márquez et al., 2003). Aunque los estudios de genética de poblaciones indican que los eventos de hibridación son poco frecuentes en escalas de tiempo ecológico (i. e. evolución adaptativa en pocas generaciones, ver Carroll et al., 2007), podrían ser significativos en una escala de tiempo evolutivo (i. e. los cambios adaptativos se presentan en millones de años) (Willis et al., 2006). Esto facilitaría la radiación adaptativa que actualmente se refleja en la alta diversidad coralina. No obstante, teniendo presente la nueva evidencia sobre la hibridación en Acropora del Caribe, en donde el híbrido A. prolifera se presenta en igual o mayor abundancia que sus parentales, se podría hipotetizar que la introgresión adaptativa estaría actuando en un tiempo ecológico y no sólo en un tiempo evolutivo, como lo sugieren Willis et al. (2006).

Aislamiento reproductivo en corales Entre los corales las especies incubadoras tienen la capacidad de almacenar ovas no fertilizadas por varias semanas, lo que les permite tener períodos reproductivos más largos, aumentando la probabilidad de cruces interespecíficos (Veron, 1995; Hatta et al., 1999; Diekmann et al., 2001; McFadden y Hutchinson, 2004; Frade et al., 2010). De igual forma, las especies que liberan gametos sincrónicamente tienen gran potencial de hibridación en la naturaleza, a menos que exista un mecanismo de aislamiento reproductivo entre ellas (Babcock et al., 1986; Veron, 1995; Hatta et al., 1999). Dada la naturaleza boyante de los gametos de la mayoría de las especies de coral y la liberación de estos en forma masiva, sumado a las características del ambiente (temperatura, movimiento del agua, luz solar y lunar), se cumplen los requerimientos para incrementar la fecundación de los gametos. Por ejemplo, al ocurrir la liberación en la noche se reduce la mortalidad por depredadores que utilizan señales visuales; por otro lado, del nivel de la marea dependerá si la fertilización se realiza in situ o si hay una mayor dispersión de los gametos (Harrison et al., 1984; Babcock et al., 1986; Hayashibara et al., 1993). Así mismo, la sincronía en los tiempos de liberación de gametos, la distancia genética y factores del ambiente, son componentes que inciden en las tasas de fecundación dentro de las especies o en la aparición de barreras reproductivas entre especies (Levitan et al., 2011).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 257 Si poblaciones alopátricas presentan contacto secundario, las diferencias genéticas entre ellas podrían ser compartidas si no existen barreras reproductivas y muy seguramente generarían una progenie (F1) híbrida fértil. Así mismo, es posible tener cruces interespecíficos entre especies altamente relacionadas que se encuentran en simpatría (Ladner y Palumbi, 2012). A pesar de esto, factores ambientales son determinantes para la sobrevivencia de los híbridos (Palumbi, 1994; Edmands, 2002; Coyne y Orr, 2004; Mallet, 2005). Según las características de un hábitat, el aislamiento precigótico puede estar dado por el comportamiento reproductivo, la temporada de reproducción, la compatibilidad de gametos y la distancia espacial que restringe el flujo genético más que por el aislamiento postcigótico (Meldgaarda et al., 2007). Este último se define como la reducción de fertilidad o viabilidad para los híbridos, reflejándose en la aptitud de los individuos a causa de las incompatibilidades genéticas entre estos (Jiggins y Mallet, 2000; Turelli et al., 2001; Edmands, 2002; Coyne y Orr, 2004; Mallet, 2005). Algunos estudios en corales demuestran que los gametos pueden ser compatibles entre especies (Szmant et al., 1997; Willis et al., 1997; Hatta et al., 1999; Isomura et al., 2013) si las barreras reproductivas precigoticas son muy débiles (Veron, 1995). Pese a esto, en experimentos de selección de esperma se observa una preferencia de los gametos por las especies más relacionadas cuando las barreras precigóticas son semipermeables, siendo este un mecanismo para mantener los límites de las morfoespecies (Hatta et al., 1999). Por ejemplo, la especie A. formosa-B no puede entrecruzarse ni con A. formosa-A ni con A. nobilis a pesar de su alta similitud fenotípica. Según esta evidencia, se cree que los híbridos no son simples variantes morfológicas de una especie, ya que existe una relación entre fecundación específica y tipos morfológicos. Sin embargo, Hatta et al. (1999) evidenciaron fecundación cruzada entre morfotipos A. nasuta-A y A. formosa-A, entre A. nasuta-C y A. nasuta-A, A. formosa-A, A. digitifera, entre A. digitifera y A. formosa-A, entre A. digitifera y A. nasuta-A. Con base en estos resultados, Hatta et al. (1999) sugieren que están sucediendo procesos de hibridación. Similarmente, para el género Platygyra se han registrado cruces entre morfoespecies a una tasa equivalente de nivel intraespecífico, produciendo larvas híbridas tan viables como las de sus conspecíficos lo cual revela discontinuidad entre los límites reproductivos y morfológicos de este género (Miller y Babcock, 1997; Szmant et al., 1997; Willis et al., 2006). En el mar Caribe la presencia simpátrica de A. palmata y A. cervicornis y el sobrelapamiento en la liberación de gametos (Fogarty et al., 2012) facilita la ocurrencia de cruces interespecíficos, permitiendo la existencia del híbrido A. prolifera (Vollmer y Palumbi, 2002). A partir de cruces interespecíficos en laboratorio se encontró que los híbridos A. prolifera son viables y la sobrevivencia en todos

258 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 los estadios de vida fue igual e incluso mayor que la de sus progenitores (Fogarty, 2012). Se sabe que estos híbridos son aptos para reproducirse y tener retrocruces con A. cervicornis (Van Oppen et al., 2000; Vollmer y Palumbi, 2002; Miller y Van Oppen, 2003), pues los huevos de esta especie son más compatibles con gametos interespecíficos y tienen mayor tiempo de viabilidad en la columna de agua que los de A. palmata; esto es consistente con la evidencia molecular que refleja hibridación introgresiva unidireccional (el híbrido se cruza con A. cervicornis; Fogarty et al., 2012; Vollmer y Palumbi, 2002). En el Indo-Pacífico se cree que las especies A. cytherea, A. hyacinthus, A. valida y A. longicyathus no han desarrollado completamente los mecanismos de aislamiento reproductivo, por lo cual se sugiere que el patrón filogenético (i.e. ITS y 5.8s ADNr) que presentan es concordante con evolución reticulada (Odorico y Miller, 1997). Adicionalmente, Márquez et al. (2002b) encontraron que cruces interespecíficos entre A. cytherea y A. hyacinthus en laboratorio fueron efectivos, aunque demostraron que genéticamente (i. e. aloenzimas, intron Pax-C, región control del ADNmt) estas especies son distintas (Márquez et al., 2002a, 2002b). Esta evidencia sugiere que para estas especies los eventos de hibridación en la naturaleza son poco frecuentes (Márquez et al., 2002b). Por otra parte, Hatta et al. (1999) encontraron especies de Acropora (A. digitifera, A. nasuta, A. formosa y A. nobilis) que presentan fecundación interespecífica y normalidad en el desarrollo de los embriones híbridos, siendo posible la metamorfosis a pólipo. También se ha probado que pueden ocurrir cruces interespecíficos entre las especies del grupo A. aspera (Van Oppen et al., 2002). Los resultados de estos cruces sumados al solapamiento de la época reproductiva manifiesta oportunidades claras para que se presenten eventos de hibridación en la naturaleza. Así mismo, los análisis moleculares (ITS) sugieren que eventualmente el híbrido A. pulchra F1 puede cruzarse con el progenitor A. aspera evidenciando viabilidad del híbrido e introgresión dentro del grupo. Esto es favorecido por cambios en el nivel del mar, las corrientes oceánicas y por fallas en el sistema de reconocimiento óvulo- esperma. En conclusión, las características del grupo A. aspera son consistentes con una historia de evolución reticulada (Van Oppen et al., 2001). Estos autores proponen que algunas especies de Acropora están filogenéticamente aisladas debido a diferencias en el tiempo de liberación de gametos; se cree que después del desove, estos no permanezcan en densidades suficientes para ser fecundados aunque sean viables, impidiendo el entrecruzamiento con especies que desovan horas más tarde. Recientemente Isomura et al. (2013) realizaron cruces entre A. florida y A. intermedia, con los cuales se evidenció que estas especies pueden formar híbridos en dos direcciones (cualquiera de las dos especies dona los huevos). Sin embargo, se encontró que la fecundación de gametos interespecíficos se presentó una hora

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 259 más tarde que en cruces intraespecíficos, aunque esto no se reflejó en diferencias del tiempo de desarrollo de las larvas que alcanzaron el estadio de plánula 24 horas después. En cuanto a la especie que provee los huevos, se presentaron diferencias significativas en la tasa de fecundación y la sobreviviencia de las larvas, siendo mayor cuando los huevos provenían de A. florida, independientemente de si se trataba de cruces intra- o interespecíficos. Adicionalmente, se hicieron cruces entre A. florida con “int-flo” (colonia de morfología intermedia entre A. florida y A. intermedia), presentando altas tasas de fecundación; por lo que se sugiere que esta colonia es un híbrido de las dos especies y es apta para tener retrocruces por lo menos con uno de sus progenitores (Isomura et al., 2013). En latitudes altas, donde se presenta el género Acropora en sitios sin formación de arrecifes, la variación morfológica interespecífica es una limitante para definir la nomenclatura de las especies dominantes (Suzuki y Fukami, 2012). Suzuki y Fukami (2012) estudiaron la especie A. solitaryensis, debido a su dominancia en sitios de no formación arrecifal alrededor de Japón. Esta especie presenta tres morfos: plato solido (PL), tabla arborescente (AR) y un morfo intermedio (IM). En dicho estudio se incorporó A. pruinosa, la cual tiene alta relación genética con AR. Para identificar si estos morfos son producto de variación intraespecífica o son especies diferentes, se realizaron análisis moleculares a partir del intrón minicolágeno y de la región control del ADN mitocondrial; además, se hicieron cruces intra e interespecíficos. La evidencia molecular mostró que el morfo IM es una variante morfológica de A. solitaryensis, y se observó que el morfo AR estaba genéticamente diferenciado del morfo PL, este último detectándose como una especie no descrita. La evidencia molecular fue respaldada por los experimentos de cruces interespecíficos, pues se halló incompatibilidad de gametos entre AR y PL, sugiriendo así una barrera precigótica que permite la diferenciación genética de estas dos especies. Así mismo, se encontró que los huevos de A. pruinosa podían ser fecundados en un 88% por los gametos de A. solitaryensis (AR), aunque los cruces recíprocos tuvieron una baja fecundidad. Los resultados anteriores evidencian la posibilidad de hibridación en regiones donde no se presentan arrecifes coralinos. No obstante, Suzuki y Fukami (2012) proponen que la tasa de hibridación sería baja debido a incompatibilidad unidireccional de gametos, aunque resaltan que en estas localidades periféricas de la distribución coralina la especiación por hibridación no es un fenómeno imposible. Si los autores tuviesen más presente los tiempos de liberación de gametos (i. e. A. pruinosa libera gametos una hora antes que el morfo AR) y realizaran ensayos evaluando el tiempo de viabilidad de los huevos de las dos especies, podrían ratificar o desmentir compatibilidad gamética unidireccional y, a su vez, darle más soporte a la hipótesis de una mayor frecuencia de cruces interespecíficos (ver Fogarty et al., 2012).

260 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 En contraste con el ejemplo anterior, Wei et al. (2012) evaluaron la hipótesis de que en hábitats con menor densidad coralina (i. e. la región subtropical alrededor de Taiwán, donde la comunidad coralina no forma un arrecife) aumenta la probabilidad de cruces interespecíficos (Willis et al., 2006). Acropora muricata, A. hyacinthus, A. humilis y A. valida fueron las especies dominantes en la comunidad estudiada y se evidenció que existe aislamiento precigótico y poscigótico. No hubo sincronía suficiente en la liberación de los gametos para que se efectuaran cruces interespecíficos en la naturaleza. Adicionalmente, ensayos de cruces interespecíficos en el laboratorio mostraron bajas tasas de fecundación; en casos donde fue posible la obtención de embriones híbridos (4.58%), se detectó que estos fueron inviables. Dada la información sobre el éxito de fecundación interspecífica in vitro a través de regiones geográficas donde se encuentran ambientes con alta y baja diversidad coralina (revisado en Wei et al., 2012), se sugiere que la hipótesis de mayor hibridación en regiones periféricas a zonas arrecifales, no es válida. No obstante, sería apresurado concluir si se cumple o no la hipótesis propuesta por Willis et al. (2006), ya que hay poca investigación sobre mecanismos de aislamiento reproductivo que promueven la diversificación de corales en zonas marginales y, además, algunos estudios (e. g. Suzuki y Fukamim, 2012) sugieren que en zonas de latitudes altas es posible que sucedan eventos de hibridación.

Biodiversidad coralina por hibridación Aunque la hibridación ha sido aceptada desde hace algunos años como un mecanismo de diversificación en plantas (Ungerer et al., 1998; Rieseberg et al., 2003), su importancia como generador de variación genética en animales está empezando a aceptarse y se reconoce su participación en procesos de radiación adaptativa (Seehausen, 2004; The Heliconius Genome Consortium, 2012; Hedrick, 2013). A pesar de los registros sobre la aptitud baja de los híbridos con respecto a la de sus parentales (i. e. individuos híbridos estarían impedidos para colonizar nuevos nichos ecológicos) (Arnold y Hodges, 1995; Rice y Chippindale, 2002; Seehausen, 2004; Mallet, 2006; Demona et al., 2007), existe evidencia de que los híbridos pueden llegar a ser linajes independientes y que la hibridación puede contribuir a la diversidad genética de las poblaciones naturales (Barton, 1996; Turelli et al., 2001; Edmands, 2002; Hails y Morley, 2005; Ropiquet y Hassanin, 2006; Song et al., 2011; Ladner y Palumbi, 2012; Pardo-Díaz et al., 2012; The Heliconius Genome Consortium, 2012; Abbot et al., 2013). Según el concepto biológico de especie, las especies se consideran como poblaciones aisladas reproductivamente (Mayr, 1995; Coyne y Orr, 2004). Sin embargo, investigaciones en corales proponen que, en la naturaleza, la hibridación representa la realidad de las especies, dándose en linajes estrechamente relacionados

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 261 y muchas veces oscureciendo el límite entre ellas (Vollmer y Palumbi, 2002; Miller y Van Oppen, 2003; Kuriiwa et al., 2007; Price y Muir, 2008). En diferentes géneros de corales se han descrito relaciones filogenéticas y procesos de fecundación interespecífica (Odorico y Miller, 1997; Van Oppen et al., 2001; Uri y Ofer, 2002; Hays et al., 2005; Stefani et al., 2008). Esta compatibilidad gamética entre congéneres y la gran oportunidad de entrecruzamiento que existe en la liberación de gametos sincrónica se han considerado como evidencias de hibridación en corales (Hatta et al., 1999; Vollmer y Palumbi, 2002; Mallet, 2005; Abbott et al., 2013). La hibridación puede promover la divergencia de especies por dos vías. Primero, reforzamiento, fortaleciendo el aislamiento precigótico entre especies cuando los híbridos no son viables (Servedio y Noor, 2003). Segundo, introgresión de alelos favorecidos por selección de una población a otra. La hibridación introgresiva se presenta cuando una especie A (donante) se cruza con una especie B (receptora) y el híbrido resultante es viable para retrocruzarse con al menos uno de sus parentales. De esta manera pueden introducirse simultáneamente múltiples sets de alelos en una de las especies progenitoras. Como resultado, el flujo genético entre las especies permite un intercambio de variables adaptativas de manera más rápida que en eventos de mutación. Por lo tanto, hibridación introgresiva es la forma más rápida de transferir rasgos adaptativos de una especie a otra en corto tiempo. Este tipo de hibridación se conoce como introgresión adaptativa, teniendo importancia en especiación de taxa estrechamente relacionados (Abbott et al., 2013). La especiación por hibridación puede generarse a través de dos procesos, alopoliploide y homoploide. La especiación alopoliploide es cuando la nueva especie híbrida es el resultado de la duplicación del número de cromosomas de sus padres, pasando por un estado triploide estéril (los padres no tienen que tener el mismo número de cromosoma base) (Kenyon, 1997; Linder y Rieseberg, 2004; Baack y Rieseberg, 2007). Según información de mapeo cromosómico se sabe que existen reordenaciones cromosómicas considerables en el proceso de especiación alopoliploide. En este caso, se da aislamiento reproductivo instantáneo debido a incompatibilidad genética entre regiones que no han estado compartiendo el mismo background (Rieseberg y Noyes, 1998). En contraste, la especiación híbrida homoploide, se presenta cuando las especies parentales no difieren en el nivel de ploidia y el aislamiento reproductivo se alcanza por la generación de nuevos rasgos que les permiten a los híbridos ocupar nichos distintos o usar señales distintivas de reconocimiento (Rieseberg y Noyes, 1998; Buerkle et al., 2000; Gross et al., 2003; Linder y Rieseberg, 2004; Baack y Rieseberg, 2007; The Heliconius Genome Consortium, 2012; Bailey et al., 2013; Eroukhmanoff et al., 2013b). Siendo la poliploidía un mecanismo de especiación en plantas, Kenyon (1997) estudió si podría ser un mecanismo citogenético involucrado en la diversificación del

262 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 género Acropora. Este autor encontró que tres de las 20 especies incluidas en su estudio eran poliploides (i. e. A. valida: triploide, A. elseyi y A. ocellata: tetraploides), aunque no discriminó si eran casos de alopoliploidía o autopoliploidía. Igualmente, Kenyon (1994) encontró un alto éxito reproductivo para A. valida, a pesar de la supuesta baja fertilidad de los individuos triploies. Estos hallazgos son concordantes con lo expuesto por Van Oppen et al. (2001) quienes registraron más de dos alelos del intron Pax-C en A. valida, validando este caso de poliploidía. Más recientemente, Willis et al. (2006) sugieren que dado el alto número de especies poliploides (Kenyon, 1997) y la evidencia de hibridación (ver arriba), es posible que la existencia de híbridos poliploides sea común entre las especies de Acropora en el Indo-Pacífico. No obstante, debido a la carencia de estudios que brinden información cariotípica para el híbrido diploide A. prolifera, se descarta hibridación por poliploidía (Vollmer y Palummbi, 2002). Así mismo, debido a falta de evidencia de aislamiento reproductivo con uno de sus parentales (i. e. A. cervicornis), se ha sugerido que, aunque A. prolifera es un híbrido, no es una especie híbrida (Willis et al., 2006). La evolución reticulada puede presentarse tanto en corales liberadores de gametos como en corales incubadores de larvas (Odorico y Miller, 1997; Hatta et al., 1999; Van Oppen et al., 2001). En el Indo-Pacífico se han hecho cruces entre especies del género Acropora encontrando que las tasas de fecundación son variables en cuanto a la especie que dona los huevos. Igualmente fue posible hacer un seguimiento de las larvas, las cuales se desarrollaron normalmente hasta convertirse en pólipo con la misma frecuencia que los embriones de cruces intraespecíficos. Esto corrobora lo encontrado en las filogenias, pues el aislamiento reproductivo no se ha desarrollado completamente entre algunas especies del género, permitiendo la conectividad genética interespecífica. Por tanto, se cree que el género Acropora no evolucionó a partir de un antecesor común, sino a partir de la continua fusión y separación de las especies, como parte de un syngameon que se expresa como grupos de morfoespecies con la facultad de hibridar a través del tiempo, formando un patrón reticulado (Veron, 1995; Odorico y Miller, 1997; Hatta et al., 1999; Van Oppen et al., 2001). Para otros géneros (e. g. Alcyonium) se sugiere que las relaciones filogenéticas entre especies indican eventos de evolución reticulada, ya que los polimorfismos en el espaciador transcrito interno 1 (ITS1) no permiten una resolución filogenética clara, siendo difícil de separar entre polimorfismo ancestral e introgresión (McFadden y Hutchinson, 2004). Por otro lado, en especies del género Platygyra se cree que la variación genética y morfológica interespecífica podría explicarse por evolución reticulada (Miller y Babcock, 1997). Hatta et al. (1999) realizaron el primer estudio que evidencia molecularmente que la progenie de cruces interespecíficos en Acropora es realmente híbrida. Dichos autores hicieron cruces interespecíficos (i. e. A. nasuta, A. digitifera, A. formosa, A.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 263 nobilis, A. florida) demostrando hibridación diploide al analizar el gen minicolágeno. Igualmente, evidenciaron que los dos alelos de este gen hallados en los híbridos fueron aportados por los parentales en forma mendeliana. En cuanto a A. prolifera, se ha encontrado que el híbrido F1 es heterocigoto, conteniendo un alelo de cada uno de sus parentales (A. palmata y A. cervicornis), evidenciando así la ausencia de poliploidía (Van Oppen et al., 2000; Vollmer y Palumbi, 2002). El método más implementado para detectar eventos de hibridación en corales es la discordancia citonuclear de las topologías producidas por genes mitocondriales y nucleares (Van Oppen et al., 2001) en donde se refleja que la especie híbrida comparte alelos presentes en las especies parentales (Hatta et al., 1999; Vollmer y Palumbi, 2002). No obstante, este es un procedimiento que debe realizarse con prudencia, pues otros procesos diferentes a hibridación (i. e. purificación incompleta del linaje, convergencia y polimorfismos ancestrales mantenidos por selección) pueden establecer genealogías incongruentes y ser interpretados como introgresión adaptativa (Linder y Rieseberg, 2004; Ropiquet y Hassanin, 2006; Hedrick, 2013). En general, la forma de comprobar que la topología obtenida es causada por introgresión adaptativa sería corroborar que el ancestro del grupo recipiente no presenta la variante adaptativa; ya que esta debió ser introducida por un contemporáneo (i. e. especie donante a través de introgresión). En caso de que el antecesor del donante y del receptor compartan la misma variante adaptativa, significaría que la topología resultante se debe a polimorfismos ancestrales compartidos (ver Hedrick, 2013). Es importante resaltar la diferencia entre hibridación introgresiva y especiación por hibridación, la primera al introducir rasgos adaptativos, facilita la divergencia adaptativa y especiación; por el contrario, especiación por hibridación se manifiesta porque hay aislamiento reproductivo entre el híbrido viable y sus parentales. Esto último es difícil y, por tanto, se reconoce que este tipo de especiación es rara en la naturaleza (Abbott et al., 2013; Barton, 2013). Es importante reconocer cuál es el proceso que promueve la generación de las especies ¿es introgresión adaptativa o es especiación por hibridación? Para evidenciar especiación por hibridación se requiere identificar características únicas que causan el aislamiento, sin olvidar que grandes mezclas genómicas también pueden ser un indicador importante del proceso (Abbott et al., 2013). En corales no se han realizado estudios que comprueben especiación por hibridación; solo se ha propuesto el rol de la hibridación como un mecanismo promotor para la diversificación de las especies coralinas. Lo anterior se ha propuesto basándose en hechos tales como tiempos sincrónicos en la liberación de gametos, en la existencia de barreras reproductivas incompletas que posibilitan cruces interespecíficos, en evidencia molecular y en la alta variabilidad morfológica.

264 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Importancia de la evolución reticulada en corales ante el cambio climático Para sobrevivir a los cambios ambientales que se han presentado en los últimos años, los corales requieren mecanismos que promuevan evolución rápida (Van Oppen et al., 2001; Buddemeier et al., 2004), así como el potencial de aclimatarse (plasticidad fenotípica) (Hughes, 2004). Aunque los corales han exhibido señales de aclimatación ante los cambios climáticos, se espera que la adaptación en el tiempo evolutivo tome cientos de años, sugiriendo que la salud de los arrecifes coralinos decline en tasas mayores a lo esperado (Hoegh-Guldberg et al., 2007). La hibridación es un mecanismo por el que se pueden favorecer cambios evolutivos de forma rápida, ya que facilita el intercambio de adaptaciones preexistentes y la radiación adaptativa de las razas y especies cuando las condiciones ecológicas permiten colonizar nuevos hábitats (Hoegh-Guldberg, 1999). Según la hipótesis de origen híbrido (Seehausen, 2004), la probabilidad de ocurrencia de radiación adaptativa incrementa cuando: 1) el genotipo de los híbridos no está en desventaja ecológica con respecto al de sus parentales, y 2) cuando las condiciones ecológicas promueven la división del nicho en más combinaciones de genes funcionales que los representados por los genotipos de las especies parentales. Por otra parte, luego que el proceso de radiación ha progresado con dos o más especies colonizadoras, facilitará la diversidad ecológica ya que las condiciones de las metaespecies les permitirán hacer uso de los recursos no usados previamente (Seehausen, 2004). Por lo tanto, el número de especies y la diversidad funcional adquirida en la radiación adaptativa no sólo depende de la oportunidad ecológica y la variación genética, sino también de la oportunidad de hibridación entre las especies de dicha radiación. Esto es precisamente lo que expone la hipótesis del syngameon para la creación de diversidad funcional (Veron, 1995). A su vez, procesos de introgresión eventualmente pueden permitir la combinación de adaptaciones que admiten mayores tasas de evolución que en ausencia de la entrada de variación genómica por hibridación (Seehausen, 2004; Mallet, 2007). La mayor sobrevivencia y crecimiento de los híbridos en ambientes variables sugiere su potencial para adaptarse a nuevos ambientes o medios extremos (Mallet, 2005, 2007). Tanto en el mar Caribe como en el Indo-Pacífico, Acropora muestra que no sólo la diversidad se debe a la formación convencional de especies, sino posiblemente a través de la generación de morfotipos híbridos longevos (Odorico y Miller, 1997; Márquez et al., 2002b; Miller y Van Oppen, 2003; Vollmer y Palumbi, 2004). En el caso de las Acropora del mar Caribe, actualmente se conoce que la abundancia de los híbridos F1 A. prolifera varía a lo largo de su distribución geográfica y que en algunos sitios presentan densidades equivalentes o mayores que al menos una de sus especies parentales. Esto demuestra que a pesar del gran declive que han sufrido las poblaciones de Acropora en el Caribe, eventos de hibridación pueden incrementar la diversidad

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 265 genética, creando oportunidades para la evolución adaptativa que contribuye al éxito evolutivo del género. Podría decirse que la hibridación no sólo aporta a la evolución coralina en una escala de tiempo geológico, sino que a su vez permite evidenciar adaptaciones a nuevos ambientes en una escala de tiempo ecológico.

CONCLUSIONES

Filogenias moleculares que evidencian polifilia, parafilia o discordancia mitonuclear sugieren hibridación en corales. Sin embargo, en algunos casos (e. g. Van Oppen et al., 2001; McFadden y Hutchinson, 2004) no ha sido posible descartar polimorfismos ancestrales como origen de haplotipos compartidos entre las especies. Por tanto, se hace necesario utilizar nuevas metodologías y reevaluar aquellos casos en que la evidencia molecular no permite diferenciar el rol de la hibridación y otros procesos evolutivos tales como purificación incompleta del linaje, convergencia y polimorfismos ancestrales mantenidos por selección. La presencia simpátrica de congéneres, morfologías intermedias, sincronía en la liberación de gametos y la tasa de cruces interespecíficos en el laboratorio son factores claves que permiten inferir eventos de hibridación coralina en la naturaleza. Sin embargo, a la fecha la información existente sobre hibridación en corales no respalda la hipótesis de Willis et al. (2006), la cual plantea que la hibridación se presenta en mayor tasa cuando no hay disponibilidad suficiente de conespecíficos (e. g. ambientes periféricos a los arrecifes de coral). Por otro lado, a pesar de la ausencia de evidencia contundente de especiación por hibridación en corales, sí es claro que la hibridación introgresiva se presenta entre congéneres y permite un patrón de evolución reticulada. Este proceso es importante como un mecanismo que permite a los híbridos ocupar nichos no ocupados por las especies parentales (e. g. A. prolifera, Vollmer y Palumbi, 2002). Finalmente, dada la rápida acción del cambio climático, procesos de hibridación introgresiva toman relevancia, pues hacen factible que nuevos rasgos adaptativos se presenten en un tiempo ecológico y que las especies coralinas sobrevivan en ambientes cambiantes. Dado que los estudios en corales no se han realizado con marcadores que evidencien rasgos adaptativos, por ahora no es posible concluir si la hibridación introgresiva que se presenta en estos antozoos es un mecanismo promotor de especiación.

PERSPECTIVAS

Como consecuencia de la hibridación es posible que se genere un impacto significativo para la futura resiliencia de los arrecifes de coral; por tanto, es esencial dirigir los esfuerzos de conservación hacia grupos complejos y no sólo hacia las especies puras (Hayashibara et al., 1993; Mallet, 2005). Igualmente, dada la

266 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 importancia de las barreras reproductivas en la diversificación de las especies, es necesario el desarrollo de estudios que cuantifiquen la contribución de las barreras postcigóticas y su importancia relativa respecto a las precigóticas en eventos de hibridación, tanto en zonas de formación arrecifal, como en áreas periféricas. Conociendo que la introgresión adaptativa es un evento más común en animales de lo que tradicionalmente se creía, es importante determinar con precisión si este proceso es el que ha permitido la alta diversidad morfológica en grupos de corales tan especiosos como el género Acropora. Metodologías que involucren la tecnología next generation, facilitarán la búsqueda de señales de hibridación o introgresión (e. g. 454, Illumina Technology; The Heliconius Genome Consortium, 2012). Recientemente fue secuenciado el genoma de A. digitifera, lo cual permite estudiar la evolución de cromosomas en los corales escleractíneos. Así mismo, deben realizarse estudios sobre flujo genético interespecífico con marcadores moleculares que estén ligados o limiten con regiones genómicas involucradas en la adquisición de rasgos adaptativos; esto permitirá detectar casos de hibridación no identificados con otros métodos (Ennos et al., 2005; Salazar et al., 2010; Pardo-Díaz, 2012; The Heliconius Genome Consortium, 2012).

AGRADECIMIENTOS

Agradecimientos especiales a C. Salazar y F. Vargas-Salinas por su contribución en la revisión de este manuscrito. Comentarios por G. Navas, A. Cano, J. López, J. Sánchez y D. Sussman ayudaron en versiones previas de este escrito. Igualmente, se agradece la importante contribución de tres evaluadores anónimos. Gracias a C. Suárez, J. Torres, F. Torres y F. Vargas-Salinas, por su constante apoyo durante este proyecto. Finalmente, se agradece a la Universidad de los Andes en cuyas instalaciones se realizó gran parte de este manuscrito.

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RECIBIDO: 22/07/2013 ACEPTADO: 28/05/2014

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 273 Anexo 1. Glosario.

Aislamiento postcigótico: Mecanismo de aislamiento reproductivo basado en la esterilidad e inviabilidad del híbrido. Puede ser extrínseco o intrínseco. Es extrínseco cuando depende del ambiente biótico o abiótico, ya sea por inviabilidad ecológica o esterilidad comportamental. Aislamiento intrínseco es cuando hay inexactitudes en el desarrollo de los individuos y son relativamente independientes al medio (Coyne y Orr, 2004). Aislamiento precigótico: Mecanismo de aislamiento reproductivo debido a diferencias en comportamiento reproductivo, diferencias ecológicas (aislamiento por hábitat o temporal) y/o incompatibilidad mecánica (incompatibilidad de gametos). Entre el apareamiento y la formación del cigoto, también existe un tipo de aislamiento reproductivo llamado postapareamiento-precigótico y se refiere a los eventos que puedan actuar luego de la transferencia de esperma, pero antes de la fecundación (e. g. tiempo de liberación de gametos, aislamiento gamético) (Coyne y Orr, 2004; Fogarty et al., 2012). Alopatría: Estado de las poblaciones que se encuentran aisladas geográficamente, lo que evita flujo genético entre ellas (Turelli et al., 2001). Autopoliploide: Célula u organismo poliploide cuya serie de cromosomas proviene de una misma especie (Linder y Rieseberg, 2004). Concepto biológico de especie: Las especies se consideran como poblaciones aisladas reproductivamente (Mayr, 1995; Coyne y Orr, 2004). Diploide: Organismo cuyas células tienen dos series de cromosomas (2n), es decir, se duplica el número de cromosomas con respecto a la serie básica. Esto ocurre cuando la fusión de los gametos haploides crea un cigoto diploide que por medio de mitosis genera un organismo multicelular diploide (Linder y Rieseberg, 2004). Dominancia nucleolar: Es un mecanismo que regula la expresión del ADNr, se refiere a la dominancia del rRNA de una de las especies parentales, pues los genes del rRNA son dominantes frente a la otra especie (Finigan y Martienssen, 2008). Especie filogenética: Concepto de especie según la reconstrucción de la historia evolutiva de la especie y la relación evolutiva entre los taxa (Veron, 1995; Coyne y Orr, 2004). Evolución en concierto: Proceso molecular por medio del cual se homogenizan las secuencias de ADN de una familia de genes repetitiva. Este fenómeno es universal para todas las especies, desde bacterias hasta mamíferos (Liao et al., 1997; Liao, 1999). Evolución reticulada: Se refiere a la evolución en un patrón reticulado; es decir, se disuelven las líneas de descendencia por bifurcación que plantea el árbol de la vida. Esto sucede en el contexto de flujo genético entre las especies, en procesos de hibridación introgresiva y transferencia génica horizontal, produciendo una relación entre genomas en forma de red (Verón, 1995; Arnold y Fogarty, 2009; Swithers et al., 2012).

274 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Familia multigénica: Se refiere a genes presentes en múltiples copias en el genoma, los cuales contienen secuencias muy similares ya que se derivan de una secuencia en común (Márquez et al., 2003). Haploide: Célula que contiene una sola serie de cromosomas, un ejemplo son los gametos masculinos y femeninos (n). En el caso de organismos haploides que realizan meiosis, se pasa por un estado diploide, pero luego retorna al estado haploide (Linder y Rieseberg, 2004). Hibridación: Generación de individuos viables como resultado del entrecruzamiento entre especies genéticamente diferenciadas, evidenciando casos de permeabilidad de las barreras reproductivas entre las especies (Baack y Rieseberg, 2007). Introgresión: Incorporación de material genético de una especies dentro de otra, a través de retrocruces (Baack y Rieseberg, 2007). Marcadores neutrales: Se refiere a marcadores moleculares que no están afectados por selección natural. Los patrones de variación y divergencia en rasgos adaptativos no se reflejan bien en marcadores neutrales (Salazar et al., 2010). Mecanismos de aislamiento reproductivo: Son características biológicas o ecológicas que impiden el intercambio genético entre individuos de diferentes especies, puede ser antes del apareamiento o después de este. Parece que en corales las especies puedan entrecruzarse y producir híbridos fértiles, los factores ecológicos determinan la sobrevivencia de estos (Coyne y Orr, 2004). Metaespecie: Es un taxón conceptual, conformado por especies que pueden entrecruzarse y que evolutivamente se encuentra aislado genéticamente de otras metaespecies (Veron, 1995). Morfoespecie: Concepto de especie basado en la morfología de la misma (Veron, 1995). Paralogía: En el contexto de la evolución de las secuencias, hablamos de secuencias ortólogas cuando han evolucionado del antecesor común más reciente (MRCA, por sus siglas en inglés); mientras que secuencias parálogas, son aquellas que resultan de la duplicación de genes que evolucionaron antes del MRCA del clado. Por tanto, si se asume que las secuencias son ortólogas y en realidad son parálogas, esto conlleva a una malinterpretación de los análisis filogenéticos (Linder y Rieseberg, 2004). Ploide: Es el número de juegos de cromosomas que tenga cada célula (Linder y Rieseberg, 2004). Poliploidía: Es una alteración cromosómica en la cual un organismo tiene más de dos series completas de cromosomas (e. g. triploides, tetraploides, pentaploides y así sucesivamente) (Linder y Rieseberg, 2004). Purificación incompleta del linaje: Es el proceso evolutivo incompleto a través del cual los linajes de múltiples genes de especies ancestrales, son reemplazados por linajes singulares de cada especie descendiente (Ropiquet y Hassanin, 2006). Radiación adaptativa: Es la evolución de la diversidad ecológica y fenotípica dentro de un linaje que aumenta rápidamente (Seehausen, 2004).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 275 Retrocruce: Entrecruzamiento del híbrido con uno de sus parentales. Simpatría: Se refiere a las poblaciones de especies que ocupan una misma área pero se encuentran aisladas reproductivamente (Turelli et al., 2001). Syngameon: Es un complejo de especies que pueden entrecruzarse, aunque diferenciadas ecológicamente. Los syngameones son metaespecies o parte de metaespecies, es un término conceptual y no operacional, ya que existen en espacio y tiempo. Estos grupos son el taxón más bajo que no hibridiza debido a aislamiento genético. Se cree que actualmente los corales son componentes individuales de syngameones (Veron, 1995).

276 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Bol. Invest. Mar. Cost. 43 (2) 277-306 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2014

CARACTERIZACIÓN DEL USO Y APROVECHAMIENTO DE RECURSOS HIDROBIOLÓGICOS EN ÁREAS PROTEGIDAS DE PARQUES NACIONALES NATURALES EN EL CARIBE DE COLOMBIA*

Héctor Manuel Martínez Viloria1, Rebeca Franke Ante1, Patricia Saldaña Pérez1, Marcela Cano Correa1, Luz Elvira Angarita Jiménez1, César García Llano1, Luis Martínez Whisgman1, Alcides Castro B.1, Santiago Posada1, Camilo Gómez1, Esnelda Bruges1, Juan Carlos Narváez Barandica2, Efraín Viloria Maestre3 y Carmen López Anaya1

1 Parques Nacionales Naturales de Colombia, Dirección Territorial Caribe, Calle 17 No. 4-06, Santa Marta, Colombia. [email protected], rebeca.franke@parquesnacionales. gov.co, [email protected], [email protected], luz. [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected] 2 Universidad del Magdalena, Programa de Ingeniería Pesquera, Carrera 32 No. 22-08, Santa Marta, Colombia. [email protected] 3 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar), Calle 25 No. 2-55 Playa Salguero, Santa Marta, Colombia. [email protected]

RESUMEN

Las áreas protegidas en Colombia tienen como uno de sus objetivos la conservación de la biodiversidad. En relación con recursos hidrobiológicos, se constituyen en la fuente que alimenta las zonas aledañas, en donde las comunidades de pescadores deben realizar un aprovechamiento sostenible. Sin embargo, las presiones regionales traspasan los límites de las áreas, lo cual, sumado a las limitadas capacidades de control interinstitucional, han obligado a la búsqueda de diferentes estrategias para abordar el conflicto. En este sentido, Parques Nacionales Naturales de Colombia (PNNC), en el cumplimiento de su misión, inició un proceso que conducirá a la definición e implementación de acciones que contribuyan a la disminución de la presión sobre los recursos hidrobiológicos en las AP, siendo inicialmente una de ellas la caracterización de algunos elementos sociales y la presión ejercida por los pescadores en cinco AP del Caribe colombiano: Parque Nacional Natural (PNN) Tayrona, PNN Old Providence McBean Lagoon, PNN Corales del Rosario y San Bernardo, Santuario de Fauna y Flora Los Flamencos y Vía Parque Isla de Salamanca. Para desarrollar el estudio, se aplicó la metodología propuesta en el Sistema de Información Pesquera del Invemar (Sipein) en lo concerniente a la caracterización de la actividad. En total se encuestaron 1664 pescadores, de los cuales dependen 7545 personas directamente, siendo 29.3% menores de edad. Se observó que 40% de los pescadores alternan la pesca con otras actividades dentro de las áreas protegidas (guía turístico, lanchero, ayudante de buceo o vendedor ambulante) y fuera de ellas (agricultor, obrero de construcción o comerciante minorista). Se determinaron 63 lugares de procedencia de los pescadores, localizados en las zonas adyacentes a las áreas protegidas y circunscritos a cinco departamentos del Caribe. Se estimó que existen 1146 unidades económicas de pesca potenciales que usan las áreas protegidas. Se

* Contribución No. 1147 del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 277 discute el papel que debe asumir PNNC y otras instituciones estatales y territoriales con el propósito de contribuir a la disminución de las presiones al interior de las áreas protegidas. Se recomienda la construcción de propuestas para el manejo de las áreas, elaboradas con participación de los administradores del recurso, investigadores, pescadores, académicos y entidades gubernamentales y no gubernamentales. Entre las propuestas que se recomiendan se mencionan: fortalecer el ejercicio de control y vigilancia, crear alternativas económicas por fuera de las áreas protegidas para los pescadores, generar redes de áreas protegidas y mantener los monitoreos sobre los recursos hidrobiológicos para validar el manejo.

PALABRAS CLAVES: Áreas protegidas, Parques Nacionales Naturales de Colombia, características sociales, aprovechamiento de recursos hidrobiológicos, presión por pesca.

ABSTRACT

Characterization of the use and utilization of hydrobiological resources in Caribbean protected areas of Colombia’s National Natural Parks. Colombia’s protected areas have biodiversity preservation as one of their objectives. When dealing with hydrobiological resources, they become the source supporting nearby areas where fisheries communities should use them in a sustainable way. Nevertheless, regional stress go beyond areas’ boundaries which, added to the limited capabilities of institutional control, have forced to look for different strategies to face this conflict. In this context, the Colombian National Natural Park Authority (PNNC in Spanish) began the process looks for definition and implementation of actions for the recovery of aquatic resources, and initially outlined the characterization of some societal elements and the pressure on hydrobiological resources as fundamentals for the implementation of such a strategy in five protected areas in the Colombian Caribbean: Tayrona, Old Providence McBean Lagoon, Rosario and San Bernardo Corals, Floral and Faunal Sanctuary Los Flamencos, and Salamanca Island Way National Park. The methodology applied in order to implement this study was that proposed by Invemar’s Fishing Information System (Sipein in Spanish). A total number of 1664 fishermen were censed; they have 7545 dependent persons, 29.3% of them youngsters. It was observed that 40% of the fishermen alternate fishing with other activities within the protected areas (tourist guides, boatman, scuba aid, and seller) and outside them (farmer, construction worker, minor merchant). 63 places of origin adjacent to protected areas and circumscribed to five Caribbean Colombian provinces were determined for fishermen working in the protected areas. 1146 fishery economic unities potentially use protected areas. The role assumed by PNNC and other regional agencies aimed to minimize pressure within those protected areas is discussed. The construction of joint strategies involving resource managers, researchers, academics, government, and NGOs in the national, regional, and local levels is highly recommended. Elements to be considered in strategies are: prevent and control, economic alternatives outside of protected areas, and monitoring to validate the management. For the future, sustainable fishing in the region will depend upon a network of Marine Protected Areas along with other management measures to reduce fishing mortality.

KEYWORDS: Protected areas, Colombian Natural National Parks, societal characteristics, use of hydrobiological resources, fishing pressure.

278 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 INTRODUCCIÓN

A nivel mundial la actividad pesquera ha mostrado señales de haber sobrepasado la capacidad de sostenibilidad de los recursos (Worm et al., 2006). Para el Atlántico centro-occidental todas las capturas de recursos pesqueros han descendido desde 1984, al menos como resultado parcial de la sobrepesca (Bahri, 2012). Este comportamiento es similar en el Caribe colombiano, donde gran parte de las pesquerías costeras experimentan niveles máximos de explotación y sobreexplotación (García et al., 2007; Paramo et al., 2009). En busca de soluciones, la Declaración de Río sobre Medio Ambiente y Desarrollo, realizada en 1992 por las Naciones Unidas, proporcionó los principios fundamentales y el programa de acción para lograr el desarrollo sostenible. En 2002 la Cumbre de Johannesburgo reafirmó los mismos principios, adoptó el plan de implementación para desarrollar y facilitar el uso de diversos enfoques e instrumentos, incluyendo la aproximación ecosistémica, la eliminación de prácticas de pesca destructiva y el establecimiento de áreas marinas protegidas (FAO, 2011) En términos generales, las áreas protegidas (AP) son sitios de gran importancia ecológica, por ser espacios para la conservación de la biodiversidad y de los recursos culturales asociados (IUCN, 1994; Manson y Die, 2001). También son consideradas de gran interés para la realización de investigaciones científicas, donde el aspecto social y económico juega un papel importante (Yáñez-Arancibia, 1986; Castilla, 1999, 2000; Francis, 2001; Paramo et al., 2009). Las que están ubicadas en el sector marino no sólo protegen sus hábitats sino la diversidad biológica que, en consecuencia, constituyen una forma única de protección de los ecosistemas marinos (Pisco, 2008; Paramo et al., 2009). Las áreas protegidas con jurisdicción marina generan refugio para los recursos hidrobiológicos y pesqueros, contribuyendo al aumento de las poblaciones en tamaño y abundancia. Además protegen hábitats para alimentación y reproducción y se constituyen en un seguro contra posibles errores en el manejo pesquero (Austermühle, 2004). Esta estrategia de conservación es un mecanismo que propende por la oferta de recursos hidrobiológicos hacia los sectores adyacentes a las áreas protegidas a través del denominado efecto desborde (Roberts et al., 2001; Kaunda-Arara y Rose, 2004), donde dichos recursos pueden ser aprovechados por fuera de las áreas protegidas, mediante diferentes actividades pesqueras, siempre y cuando se realicen de manera responsable (FAO, 1995). En la actualidad, estas actividades traspasan los límites de las áreas protegidas, causando fuertes presiones y generando altas perturbaciones en los ecosistemas marinos (Botsford et al., 1997; Ramos-Esplá et al., 2004). Esta situación ha sido desarrollada por décadas en algunas áreas protegidas (Manjarrés, 2004; Díaz-Vesga y Duarte, 2009), incluso desde antes de ser declaradas como áreas protegidas (González-Porto y Herrera- Herrera, 1993), observándose que un elevado número de pescadores derivan su sustento de la extracción de recursos.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 279 Ante el escenario de manejo que contribuirá a la disminución de las presiones que afectan las áreas protegidas y por ende la búsqueda de la misión institucional, Parques Nacionales Naturales de Colombia (PNNC) plantea en 2001 la Política de Participación Social en la Conservación “Parques con la gente”, como estrategia para abordar aspectos de la problemática en torno a las diferentes presiones en las áreas protegidas, como es el caso de la presión por pesca. En este sentido, se incluyen de manera directa a los actores involucrados (UAESPNN, 2006), dando inicio a procesos en la búsqueda de soluciones. Ejemplo de ello es el ejercicio desarrollado en el SFF Los Flamencos, mediante el cual se elaboró y desarrolló una propuesta enfocada hacia el diseño participativo del reglamento para el uso de los recursos pesqueros de las lagunas Navío Quebrado y Laguna Grande (Pérez, 2004) donde la comunidad Wayúu hace uso y aprovechamiento, al igual que proyectos como el de “payaos” en el PNNCRSB (UAESPNN, 2005). En el primero de los casos es importante anotar que las comunidades indígenas y negras tienen prerrogativas al interior de las áreas y, en consecuencia, trato preferencial en relación con el resto de usuarios de las áreas, de acuerdo con lo establecido en la Ley 21 de 1991. Sin embargo, lo anterior no significa que el recurso pueda ser aprovechado de manera tal que genere afectación sobre la sostenibilidad de sus poblaciones. Bajo esta realidad, la Dirección Territorial Caribe (DTCA) de PNNC ha desarrollado diferentes procesos para atender la problemática que en torno a la presión sobre los recursos hidrobiológicos se presenta en sus áreas protegidas (Martínez- Viloria, 2009; Martínez-Viloria et al., 2009a, 2009b, 2010, 2011), en beneficio de la oferta de recursos de importancia pesquera, como un bien y servicio ambiental esencial para la región Caribe (UAESPNN-Decreto 2372 de 2010). En consecuencia la DTCA desarrolló un diagnóstico de la presión que ejercen los pescadores en las áreas protegidas, con el fin de generar información cuantitativa de las características sociales y pesqueras. Lo anterior permitió hacer recomendaciones técnicas que propenden por la conservación de los recursos hidrobiológicos y ecosistemas acuáticos presentes al interior de las áreas protegidas del Caribe de Colombia, entre otros aspectos.

ÁREA DE ESTUDIO

Actualmente, más de 12% del territorio nacional está bajo la administración de PNNC y aunque en el país 50% del territorio es marino, solo 1.46% está bajo la responsabilidad de la autoridad ambiental. Todo el sistema de PNNC lo conforman 58 áreas protegidas (www.parquesnacionales.gov.co), clasificadas en las categorías de mayor nivel de conservación estricta, estipuladas por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, 1994) y el Código Nacional de Recursos

280 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Naturales y del Medio Ambiente (Decreto 2811 de 1974), en el cual se establecen las finalidades del sistema de PNNC (Artículo 328). Del total de áreas del sistema de PNNC, trece se encuentran ubicadas en la región Caribe y representan 1372758 ha que corresponden aproximadamente a 9.56% de la jurisdicción de PNNC y de las cuales ocho se ubican en la zona marino costera. En este artículo se hace referencia a cinco de esas áreas protegidas (Figura 1): Parque Nacional Natural Tayrona (PNNT), Parque Nacional Natural Corales del Rosario y de San Bernardo (PNNCRSB), Parque Nacional Natural Old Providence McBean Lagoon (PNNOPMBL), Santuario de Fauna y Flora Los Flamencos (SFFF) y Vía Parque Isla de Salamanca (Vipis). Una descripción de cada área se presenta en la Tabla 1. Entre los ecosistemas marino-costeros que se encuentran representados en las áreas protegidas del Caribe se destacan: 1) arrecifes coralinos, 2) manglares, 3) pastos marinos, 4) litorales rocosos, 5) fondos blandos, 6) playas, 7) estuarios, 8) lagunas costeras y 9) los apenas conocidos arrecifes de profundidad; todos ellos considerados estratégicos para el país en reconocimiento a los importantes servicios ambientales que proveen (Invemar, 2012).

Figura 1. Mapa con la ubicación de áreas protegidas de la Dirección Territorial Caribe: Santuario de Fauna y Flora (SFF) Los Flamencos, Parque Nacional Natural (PNN) Tayrona, Vía Parque (VP) Isla de Salamanca, PNN Corales del Rosario y San Bernardo, PNN Old Providence McBean Lagoon.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 281 Tabla 1. Descripción de las áreas protegidas, objeto del estudio, localizadas en el Caribe colombiano. PNN: Parque Nacional Natural; SFF: Santuario de Fauna y Flora; VP: Vía Parque. Extensión total Extensión Extensión Área protegida Ubicación geográfica (ha) marina (ha) terrestre (ha) Nororiente de Santa Marta, departamento del PNN Tayrona 19256.6 6564.4 12692.2 Magdalena.74°04’O y 11°19’N Suroeste de Cartagena a 45 km y al noroccidente de Tolú a 30 km, entre los departamentos de PNN Corales Bolívar y Sucre, dentro del Rosario y 120000 118800 1200 de la jurisdicción del San Bernardo Distrito Turístico y Cultural de Cartagena de Indias 75°44’O y 10°11’N Ubicado en el municipio de Providencia y Santa Catalina Islas, PNN Old el cual hace parte Providence del departamento 995 905 90 McBean Lagoon Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina. 81°21’O y 13°22’N Ubicada al oeste de la península de La Guajira en jurisdicción del SFF Los 2312 municipio de Riohacha, 7687 5375 Flamencos (zona lagunar) corregimiento de San Lorenzo de Camarones. 73°07’O y 11°23’N Ubicado en el departamento del Magdalena, en VP Isla de jurisdicción de los 56200 28200 28000 Salamanca municipios de Pueblo Viejo y Sitio Nuevo. 74°41’O y 11°01’N

MATERIALES Y MÉTODOS

Fase de campo y análisis de información Entre 2006 y 2007 se aplicó una encuesta a pescadores que frecuentan las áreas protegidas para hacer uso de los recursos pesqueros, con la intención de determinar las características de la presión ejercida por ellos en las cinco AP. Para el caso de Vipis, solo se contó con información de la zona marina

282 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 y de la ciénaga El Torno, donde la presión en mayor proporción es dirigida a la almeja (Polymesoda solida). Para recolectar la información se diseñó un cuestionario de 30 preguntas con respuestas múltiples (Anexo 1), siguiendo la metodología propuesta por Invemar en lo referente a la aplicación de censo pesquero para la caracterización de pesquerías (Santos-Martínez et al., 1998) y las recomendaciones de Bazigos (1975) y FAO (1982). Los datos sociales indagados fueron concernientes a información personal del pescador (nombre, edad, estado civil, nivel de educación, asentamiento, seguridad social, información familiar, tipos de actividades con que alternan la pesca). En cuanto a las características pesqueras, la encuesta estuvo orientada a describir y cuantificar los artes y métodos usados en el aprovechamiento de los recursos y los sitios de desembarco. La información fue registrada y procesada mediante el uso del Sistema de Información Pesquera del Invemar (Sipein; Narváez et al., 2005). Así mismo, a partir del número promedio de pescadores que participan en las faenas de pesca, se estimó el número de unidades económicas de pesca que frecuentan las áreas protegidas. Con el propósito de evaluar diferencias entre los promedios de edades de los pescadores entre las áreas, se realizó un análisis de varianza paramétrico (Anova), con previa evaluación de los supuestos de normalidad de los residuos (prueba de Kolmogorov-Smirnov) y homogeneidad de varianzas (prueba de Bartlett). Cuando se detectaron diferencias significativas se aplicó la prueba de múltiples comparaciones a posteriori conocida como HSD de Tukey (por sus siglas en inglés: Honesty Statistical Difference).

RESULTADOS

Características sociales de los pescadores En total se encuestaron 1664 pescadores (98.3% hombres) que realizan su actividad en algunas de las cinco AP mencionadas, de los cuales 212 se encuentran asentados en su interior. El mayor número se localizó en el PNNCRSB con 39.8% y el menor en el PNNOPMBL con 2.9% (Tabla 2). La labor de aprovechamiento y uso de los recursos a través de la pesca es alternada temporalmente con otras actividades como obrero de construcción, agricultor, guía turístico, lanchero, entre otras (Tabla 2). En cuanto al estado civil, se obtuvo que 50.2% viven en unión libre, 29.4% son solteros, 19.4% son casados y 1.1% están divorciados (Tabla 2). El 74.2% manifestó saber leer y escribir, 46.9% manifestó no poseer vivienda propia y 76.4% indicó poseer servicio de salud (Tabla 2). En total, 7545 personas dependen directamente de los pescadores según lo manifestado, de las cuales 29.3% son menores de edad (Tabla 2).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 283 Tabla 2. Número de pescadores por sexo, necesidades básicas y aspectos familiares de las comunidades de pescadores que hacen uso y aprovechamiento de recursos hidrobiológicos en áreas protegidas del Caribe colombiano. PNNT: Parque Nacional Natural Tayrona; PNNCRSB: Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo; PNNOPMBL: Parque Nacional Natural Old Providence McBean Lagoon; Vipis: Vía Parque Isla de Salamanca. PNNCRSB PNNCRSB PNN Vipis Actividad PNNT Sector Sector San SFFF Total OPMBL marino Rosario Bernardo Número de Masculino 198 531 131 45 328 403 1636 pescadores por sexo Femenino 16 4 8 28 (n = 1664) Saben leer y Nivel de 178 419 92 49 232 265 1235 educación escribir (n = 1664) No saben 36 112 39 104 138 429 Tenencia de Poseen 99 250 60 30 162 180 781 vivienda (n = 1664) No poseen 115 281 71 19 174 223 883 Servicio de Poseen 176 452 82 45 258 259 1272 salud (n = 1664) No poseen 38 79 49 4 78 144 392 Unión libre 95 263 60 19 192 206 835 Estado civil Soltero 63 164 58 18 85 101 489 (n = 1664) Casado 54 103 13 11 56 85 322 Divorciado 2 1 1 3 11 18 Alternan la pesca 103 156 96 37 162 111 665 con otra actividad Se dedican solo a la 111 375 35 12 174 292 999 pesca Adultos y Personas que menores de 718 2049 3018 113 196 1451 7545 dependen edad del pescador Menores de (n = 1664) 251 290 239 43 732 652 2207 edad

En general, 63.7% de los pescadores estuvo entre 20 y 50 años de edad (Tabla 3; Figura 2), con un promedio de 45 años (±0.36 de error estándar). Para el caso de los pescadores que frecuentan el PNNT, se observó que el promedio de edad es de 44 años (±1.1 de EE), con representación en todos los grupos de edad y con 41.6% ubicados entre 40-50 años (Tabla 3; Figura 2). Así mismo, para el PNN OPMBL, se registró el menor número de pescadores (49 en total) y la gran mayoría (69.4%) se encontró entre 30 y 60 años de edad, con un promedio de 44 años (±2.0 de EE) y para Vipis el mayor número de pescadores se distribuyó entre los 20 y 60 años, con un promedio de 41 años (±0.7 de EE) (Tabla 3; Figura 2).

284 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Tabla 3. Número de pescadores por ámbito de edad que hacen uso y aprovechamiento de recursos hidrobiológicos en áreas protegidas del Caribe colombiano. PNNT: Parque Nacional Natural Tayrona; PNNCRSB: Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo; PNNOPMBL: Parque Nacional Natural Old Providence McBean Lagoon; Vipis: Vía Parque Isla de Salamanca. Ámbito de PNNT PNNCRSB PNNOPMBL SFFF Vipis Total edades 0-10 1 0 0 0 0 1 10-20 9 0 4 14 16 43 20-30 37 47 7 92 87 270 30-40 33 172 11 90 94 400 40-50 56 188 8 58 80 390 50-60 45 143 15 50 85 338 60-70 17 84 3 22 34 160 70-80 13 28 1 7 5 54 80-90 3 0 0 3 2 8 Total 214 662 49 336 403 1664

60

50 s

o 40 ñ a

n

e 30

d a d

E 20

10

0 PNNT PNNCRSB PNNOPMBL SFFF Vipis Global Área Figura 2. Edad promedio de los pescadores que hacen uso y aprovechamiento en las áreas protegidas. PNNT: Parque Nacional Natural Tayrona; PNNCRSB: Parque Nacional Natural Los Corales del Rosario y de San Bernardo; PNNOPMBL: Parque Nacional Natural Old Providence McBean Lagoon; Vipis: Vía Parque Isla de Salamanca. Se incluye barra del error estándar.

Al comparar las edades de los pescadores entre AP, se observó que existen diferencias significativas (Anova: F4, 1588 = 11.25; p < 0.0001). Al aplicar la prueba de Tukey se determinó que existe similitud entre las edades promedios de los pescadores que hacen uso en las áreas protegidas PNNCRSB-SFFF y entre las áreas Vipis-PNNT-PNNOPMBL. De igual manera, al efectuar las diez comparaciones posibles se determinó que existen diferencias significativas entre las edades de los pescadores por áreas (Tabla 4).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 285 Tabla 4. Resultados de la prueba de Tukey al realizar comparaciones múltiples entre las edades de los pescadores por área protegida. *Se observaron diferencias significativas entre las edad de los pescadores. PNNT: Parque Nacional Natural Tayrona; PNNCRSB: Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo; PNNOPMBL: Parque Nacional Natural Old Providence McBean Lagoon; Vipis: Vía Parque Isla de Salamanca. Comparaciones Diferencia Limites (superior/inferior) SFFF-PNN OPMBL* -6.35972 6.05481 SFFF-PNNT* -5.91455 3.34275 SFFF-PNN CRSB-Rosario 0.212228 2.56477 SFFF-Vipis* -3.18857 2.82847 PNNOPMBL-PNNT 0.445171 6.24976 PNNOPMBL-PNNCRSB-Rosario* 6.57195 5.87057 PNNOPMBL-Vipis 3.17114 5.99047 PNNT-PNN CRSB-Rosario* 6.12677 2.99615 PNNT-Vipis 2.72597 3.22476 PNNCRSB-Rosario-Vipis* -3.4008 2.40897

Distribución de pescadores por departamento, lugares de desembarque y tipos de embarcaciones Por otra parte, se observó que los pescadores que hacen uso y aprovechamiento en las AP proceden de 63 sitios de asentamientos (Tabla 5), 48 de estos se encuentran localizados en los sectores adyacentes a las áreas protegidas y circunscritos a los departamentos de Magdalena (23), La Guajira (17), Bolívar (8), Sucre (2), Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina (9) y Atlántico (4). Se identificaron 29 sitios de desembarco, los cuales se distribuyen de la siguiente manera: cinco para el PNNT, seis en el PNNCRSB, cinco en el PNNOPMBL, siete en el SFFF y cinco para la Vipis. Los nombres de los sitios por área se describen en la Tabla 6. El tipo de embarcaciones empleadas son botes, lanchas cayucos y canoas de diferentes tamaños. Las lanchas son fabricadas en fibra de vidrio, mientras que los cayucos, canoas y botes son construidos en madera. Algunos cayucos y botes están recubiertos por fibra de vidrio. La propulsión de las lanchas, incluyendo algunos cayucos, botes y canoas, se realiza con motor fuera de borda, cuya potencia oscila entre 4 y 60 HP y también se usa remo, palanca y/o vela. Un total de 2550 respuestas de los pescadores permitió determinar los artes y métodos de pesca que son frecuentemente empleados y alternados en el uso y aprovechamiento de los recursos (moluscos, crustáceos y peces) en las áreas protegidas. El 68% de estas indicó que los artes y métodos más empleados son la línea de mano con 34%, la red de enmalle con 23% y con 11% el método buceo (Tabla 7).

286 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Tabla 5. Número de pescadores por asentamiento que hacen uso y aprovechamiento en áreas protegidas del Caribe colombiano. Se indican los departamentos: Magdalena (Ma), Bolívar (Bo), La Guajira (Gu), San Andrés (SP) y Providencia y Atlántico (At). PNNT: Parque Nacional Natural Tayrona; PNNCRSB: Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo; PNNOPMBL: Parque Nacional Natural Old Providence McBean Lagoon; Vipis: Vía Parque Isla de Salamanca.

P N N C R S B P N N C R S B PNNT Sector San PNNOPMBL SFFF Vipis Sector Rosario Bernardo Santa Cruz Barran- Santa Marta Barú Mountain Camarones 126 146 del Islote 72 23 133 quilla 158 (Ma) (Bo) (SP) (Gu) (Bo) (At) Taganga Isla Grande Mucura Maracaibo Chentico Tasajera 36 42 39 5 34 127 (Ma) (Bo) (Bo) (SP) (Gu) (Ma) Pueblo Gairaca Bocachica Berrugas Baily 18 109 11 5 Perico (Gu) 29 Viejo 33 (Ma) (Bo) (Su) (SP) (Ma) Playa del Bottom Santana Ceycen Tocoromana Soledad Muerto 10 162 5 House 5 27 40 (Bo) (Bo) (Gu) (At) (Ma) (SP) Tasajera Barrio Rincón Old Town Loma Fresca Malambo 4 72 4 4 19 13 (Ma) Chino (Bo) (Su) (SP) (Gu) (At) Palomino Rocky Pueblo Ciénaga 4 3 19 5 (Gu) Point (SP) Viejo (Gu) (Ma) Puerto Boxon Caricari Cinto (Ma) 3 2 16 Colombia 4 (SP) (Gu) (At) Isla del Playa del Lazy Hill 3 1 Dibulla (Gu) 15 Rosario 3 Pozo (Ma) (SP) (Ma) South Pueblo Palermo 2 West Bay 1 La Ye (Gu) 9 3 Viejo (Ma) (Ma) (SP) Los Caño Fundadores 2 Almendros 8 Valle 15 (Ma) (Gu) (Ma) Playa del Los Cocos El Torno 1 8 1 Medio (Ma) (Gu) (Ma) La Paz La Boca Galapa 1 6 1 (Ma) (Gu) (Ma) Pozos La Guasima Colorados 1 5 (Gu) (Ma) Ciénaga El Ahumao 1 5 (Ma) (Gu) La Punta los Bonda (Ma) 1 Remedios 2 (Gu) Vereda los Mingueo Cocos 1 1 (Gu) (Ma) Total 214 531 131 49 336 403

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 287 Tabla 6. Sitios de desembarco utilizados en el uso y aprovechamiento de recursos hidrobiológicos en áreas protegidas de la Dirección Territorial Caribe. PNNT: Parque Nacional Natural Tayrona; PNNCRSB: Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo; PNNOPMBL: Parque Nacional Natural Old Providence McBean Lagoon; Vipis: Vía Parque Isla de Salamanca. PNNCRSB PNNCRSB PNNT Sector Sector San PNN OPMBL SFFF Vipis Rosario Bernardo Santa Cruz del Gayraca Barú Boxon Los Cocos Tasajera Islote La Piscina Bocachica Mucura Maracaibo Los Almendros Las Flores Nenguange Isla Grande Rocky Point Loma Fresca Caño clarín Taganga Santana Santa Catalina Chentico El Torno Bahía Concha Barrio Chino Botton House La Guasima Atascosa Tocoromana

Tabla 7. Número de respuestas de pescadores que indican los artes y/o métodos de extracción que emplean y alternan en el uso y aprovechamiento de recursos hidrobiológicos en áreas protegidas de la Dirección Territorial Caribe. PNNT: Parque Nacional Natural Tayrona; PNNCRSB: Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo; PNNOPMBL: Parque Nacional Natural Old Providence McBean Lagoon; Vipis: Vía Parque Isla de Salamanca.

PNNCRS PNNCRS Artes y/o S e c t o r PNN PNNT Sector SFFF Vipis TOTAL métodos San OPMBL Rosario Bernardo Línea de mano 132 251 64 23 44 352 866 Buceo mixto 11 121 88 24 244 Atarraya 3 48 148 199 Red de enmalle 52 130 9 88 312 591 Chinchorro 114 114 camaronero Buceo de almeja 45 45 Palangre 55 7 7 17 96 182 Chinchorro de 53 81 134 playa Nasas 13 7 2 22 Red camaronera 1 1 garceo Chinchorro de 36 36 ancón Red de enmalle 110 9 119 Cerco Red camaronera 2 2 releo Total 352 629 177 49 314 1034 2555

288 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Descripción de los artes y métodos, y unidades económicas de pesca empleadas y alternadas por pescadores para el uso y aprovechamiento en las áreas protegidas Línea de mano. Como se mencionó anteriormente, es el arte de mayor uso en las AP con 34% (Tabla 7). En Vipis representa 40.6% de los artes empleados; mientras que PNNOPMBL presenta la menor proporción (Tabla 7), donde se utiliza para capturar los peces conocidos como “chub” (Kiphosus incisor y K. sectatrix). En cuanto a las características del arte, consta de un cordel de nailon tipo monofilamento con resistencias de 3 a 75 kg y dotado de uno a seis anzuelos por línea, cuyos calibres oscilan entre 0 y 24. En las áreas de estudio se usa en tres modalidades con líneas de mano: 1) desde la playa; 2) con la embarcación anclada para la captura de recursos demersales y 3) en la modalidad de correteo, la cual es usada en temporadas de alta abundancia de peces pelágicos medianos. Esta última modalidad se lleva a cabo con la embarcación en movimiento, manteniendo los anzuelos en superficie o a media agua. Red de enmalle. Representa 23% de los artes usados en las áreas protegidas (Tabla 7). Consta de uno o varios paños de red que en su mayoría son de monofilamento, los cuales al calarse presentan forma de pared por efecto de las dos relingas. Lleva en la parte inferior una relinga de plomo, la cual está constituida por un cabo de poliamida multifilamento por lo general de 5 mm de diámetro. En la parte superior presenta una relinga de flotación, compuesta por boyas o flotadores de 8 cm de diámetro. Durante su empleo puede estar conformada por uno o más paños o redes de malla. Las redes de enmalle usadas en el PNNT registran longitudes hasta 225 m, altura máxima de 17 m y tamaños de malla que oscilan entre 8.89 y 11.43 cm. Para el caso de PNNCRSB los tamaños de malla se hallan entre 5.08 y 8.89 cm; mientras que en el SFFF oscilan entre 5.98 y 10.16 cm. Atarrayas. Se caracterizan por presentar una forma cónica, rodeada de plomos en la parte inferior, colocados en intervalos cuyo peso en total puede ser hasta de 15 kg operadas por una persona desde una embarcación o desde tierra. Las UEP de atarraya están compuestas generalmente por una canoa, dos pescadores en promedio y dos atarrayas, que pueden oscilar entre 0.64 y 12.7 cm de tamaño de malla. Buceo. Es un método de extracción practicado en cuatro de las áreas protegidas, el cual representa 11% de los artes y métodos empleados y alternados en las áreas protegidas (Tabla 7). Principalmente es empleado por pescadores que hacen uso y aprovechamiento en PNNCRSB y Vipis. Puede ser usado con arpón para la captura de peces, o sin arpón para capturar caracoles (Eustrombus gigas, Melongena melongena, Cittarium pica), langosta (Panulirus argus), pulpo (Octopus spp.); otras veces se emplea con varilla, ganchos y lazos para la captura de langosta y pulpo. Para el caso de la almeja (Polymesoda solida) se emplea una canasta con punzones de hierro que permite el barrido del fondo, el cual es denominado rastrillo.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 289 Palangre. Está constituido por un cordel principal o línea madre, en el cual van unidas líneas colgantes (reinales) a distancias regulares, en cuyos extremos van anzuelos de diferentes calibres que dependen del recurso objetivo. Las áreas de la DTCA donde más

Tabla 8. Estimación del número de unidades económicas de pesca (UEP) potenciales, que frecuentan las áreas protegidas. PNN: Parque Nacional Natural; SFF: Santuario de Fauna y Flora; VP: Vía Parque. UEP Área protegida Arte y/o método de pesca Número de pescadores promedio estimada Línea de mano 2 66 Buceo mixto 1 11 Red de enmalle fija 3 17 PNN Tayrona Palangre 3 18 Chinchorro de playa 12 4 Nasas 1 13 Chinchorro de ancón 12 9 Línea de mano 2 126 Buceo mixto 2 61 PNN Corales Atarraya 2 2 del Rosario y Red de enmalle fija 3 43 San Bernardo. Sector Rosario Palangre 2 28 Nasas 1 7 Red de enmalle cerco 12 12 PNN Corales Línea de mano 2 32 del Rosario y Buceo mixto 1 88 San Bernardo. Red de enmalle fija 2 5 Sector San Palangre 2 4 Bernardo. Red de enmalle cerco 12 1 Línea de mano 2 12 PNN Old Buceo mixto 3 8 Providence McBean Lagoon Atarraya 2 2 Nasas 2 1 Línea de mano 2 22 Atarraya 1 48 Red de enmalle fija 1 88 SFF Los Chinchorro camaronero 2 57 Flamencos Palangre 1 17 Red camaronera garceo 2 1 Red camaronera releo 2 1 Línea de mano 3 117 Atarraya 2 74 VP Isla de Red de enmalle fija 4 78 Salamanca Buceo almeja 1 45 Palangre 4 24 Chinchorro de playa 22 4 Total 1146

290 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 se utiliza son Vipis, PNNT y SFFF (Tabla 7). Este arte es comúnmente empleado en las AP de forma horizontal, en el cual la línea madre opera paralela a la superficie del mar. De acuerdo con la profundidad del calado, se clasifican como palangres de superficie, de media agua y de fondo. Las faenas con este arte emplean entre uno y tres pescadores (Tabla 8). Chinchorro camaronero. Es un arte de pesca activo empleado principalmente en el SFFF para la captura de camarón en las lagunas. Es construido con nailon monofilamento o multifilamento. En la parte superior se encuentra la relinga de flotadores y en la inferior está dotado de una relinga atada de plomo. Los tamaños de malla oscilan entre 0.64 y 2.54 cm. La altura puede ser de 1 a 2 m, el largo de 3 a 6 m. La unidad económica de este arte está constituida por dos pescadores sin embarcación y con un sólo chinchorro. En algunas ocasiones participa un pescador adicional, quien se encarga de almacenar la captura. La faena puede durar entre una y cuatro horas. Chinchorro playero. Es utilizado en PNNT y Vipis. Es un arte de arrastre, cuyo material de construcción es nailon multifilamento, los tamaños de malla en el copo o “mochila” oscilan entre 1.27 y 7.62 cm. La parte superior está dotada de una relinga de flotadores, que puede ser de madera, plástico o poliestireno expandido y en la parte inferior está la relinga de plomos. Este arte es operado en una playa abierta, dejando uno de los extremos de las alas libres y el otro anclado a tierra por un cabo. Se utiliza desarrollando un semicírculo en la zona marina, completado hacia la playa. El extremo libre junto con el anclado son halados sincronizadamente hacia la playa, con la ayuda de 12 pescadores en promedio (Tabla 8). Normalmente la unidad económica de pesca está dotada de un bote o cayuco. Chinchorro de ancón. Es empleado solo en el PNNT y en sectores adyacentes por pescadores nativos de la población de Taganga y las faenas se realizan en bahías y ensenadas. Se caracteriza por presentar dos mangas de 150 m de longitud, una red de 6 a 14 m de altura y un tamaño de malla que puede ser de 10.16 a 35.56 cm. Presenta un copo que varía en su estructura, su tamaño de malla oscila entre 1.27 y 7.62 cm, la altura entre 5 y 13 m, y la longitud de 3 a 6 m. La unidad está dotada de un bote o cayuco y de 12 pescadores en promedio (Tabla 8). Red de enmalle de cerco (o boliche). Aunque está armada de la misma manera que la red de enmalle fija, se utiliza de manera distinta. Consiste en la detección visual de los cardúmenes de peces para posteriormente cercarlos en forma de círculo, de manera rápida con la ayuda de un motor fuera de borda. Luego los pescadores entran al círculo con la embarcación y realizan un par de giros rápidos dentro del cerco, golpeando el agua con porras para ahuyentar los peces hacia la red. Al final se apaga el motor para recoger la red y los peces. El tiempo del calado es de 15-20 minutos, repitiendo la operación varias veces. Este método es utilizado en el

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 291 PNNCRSB. El tamaño de malla de la red varía entre 5.08 y 15.24 cm, con una altura de 2 a 6 m y longitud de 120 a 350 m. Red camaronera releo. Se utiliza para capturar camarón en lagunas del SFFF. La red tiene forma de triángulo y está compuesta por una pieza de red (tamaño de malla de 2 cm) la cual lleva un copo y varas de mangle. Su operación consiste en calar la red fija a la canoa y es realizada por un pescador. Nasas. Es un arte usado en PNNT, PNNCRSB, PNNOPMBL y Vipis el cual presenta forma poliédrica, por lo general rectangular, con las siguientes características: largo (0.5-1.5 m), alto (0.5-0.7 m) y ancho (0.5-1.5 m), la cual es forrada con malla galvanizada o plástica de varios tipos y los tamaño de malla oscilan entre 2.54 y 6.35 cm, de acuerdo con la especie objetivo; cuya estructura tiene una apertura en forma de cono truncado terminado en un aro de madera, bejuco o metálico, a partir del cual se arma el cuerpo del arte, con tablas, guaduas u otro material metálico, al estilo de embudo. Comúnmente suele utilizarse carnada o cebo dentro de la misma con el propósito de atraer a los peces (Martínez et al., 2007; Suárez-Quintero y Sánchez-Herrera, 2007). En cuanto a las UEP que son usadas en las áreas protegidas, se pudo estimar en 1146 UEP potenciales, de las cuales 35.6% se emplean en el PNNCRSB (sectores Rosario y San Bernardo), 29.8% en Vipis y 32.6% entre el SFFF, PNNT y PNNOPMBL (Tabla 8).

DISCUSIÓN

Aspectos sociales relacionados con el uso y aprovechamiento que hacen pescadores en las áreas protegidas A nivel mundial se calcula que más del 90% de los empleos generados por la actividad pesquera provienen de la pesca de subsistencia y de pequeña escala, cuya actividad aporta aproximadamente 50% al volumen total de las capturas para alimento (Berkes et al., 2001; FAO, 2004). En Colombia, cerca de 91000 personas ejercen esta labor, de las cuales cerca de 14000 se dedican a la parte marina en el Caribe (Beltrán y Villaneda, 2000; Rueda et al., 2010), y más de 1600 asociadas a las AP de PNNC ubicadas en esta región de Colombia. Manifestándose esta situación como una de las principales amenazas que experimentan las áreas protegidas. En la parte social se observó el grado de analfabetismo en los pescadores que usan las áreas protegidas, lo cual pone de manifiesto la necesidad de que las entidades encargadas del tema educativo en el país propicien condiciones u opciones viables para que esta población sea atendida. Situación que podría contribuir a la disminución de la presión ejercida por pescadores en las áreas protegidas en el largo plazo.

292 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Es importante resaltar que el país ha pasado por diferentes episodios históricos de conflictos que han generado el desplazamiento de personas, muchos de ellos por problemas de orden público (Codhes, 2008). Este aspecto podría estar jugando un papel importante en el aumento de la población dentro de las áreas protegidas o en sus zonas aledañas (Duarte, 2009) y, por lo tanto, en el incremento de la presión sobre los recursos hidrobiológicos, pues además obtienen su sustento haciendo uso y aprovechamiento de los recursos. A esta situación se le suma la falta de empleo y oportunidades laborales en el país (Naranjo y Hurtado, 2004), haciendo que las AP puedan ser vistas por personas desempleadas como una opción para el aprovechamiento de algunos recursos que les ayude al sostenimiento de sus familias. Los departamentos de Atlántico, Bolívar y Magdalena son los más afectados por esta situación social, e incluso ciudades como Barranquilla, Cartagena y Santa Marta, han sido categorizadas dentro de las ocho ciudades receptoras de población desplazadas más importantes en Colombia (CICR y WFP, 2007). A lo anterior se le debe sumar la creciente demanda de productos pesqueros a nivel mundial en respuesta al acelerado aumento de programas que ofrecen paquetes turísticos, lo cual intensifica la degradación física y ecológica de la biodiversidad (Coull, 1993; Olsen y Christie, 2000). No hay que descartar también el incremento de la población en sectores adyacentes a muchas de las AP (Hinrichsen, 1998). Aunado a los argumentos planteados, se puede evidenciar la complejidad de la problemática social para hacer que el control y vigilancia sea una tarea eficaz en los PNNC, ya que en la actualidad existen en algunos casos conflictos entre las comunidades y la entidad, al ser vista esta última como un obstáculo para el desarrollo de sus actividades. Al revisar diferentes estudios, se observó que el uso y aprovechamiento por parte de los pescadores sobre los recursos hidrobiológicos en las áreas protegidas se ha mantenido en el tiempo: 1) SFFF (Bedoya, 2004; Correa y Manjarrés, 2004; UAESPNN, 2004; Brugés, 2008; Martínez-Viloria, 2009; Rosado-Gómez, 2009), 2) PNNT (Manjarrés, 1993; Barros y Correa, 1995; Barros y Manjarrés, 2004; Suárez- Quintero y Sánchez-Herrera, 2007; Martínez-Viloria, 2009), 3) Vía Parque Isla de Salamanca (Manjarrés, 1993 ; Barros y Correa, 1995; Rivera y Lozano, 2005; Martínez-Viloria, 2009), 4) PNNCRSB (Invemar et al., 2006; Martínez-Viloria, 2009; Martínez-Whisgman y Vargas-campo, 2009) y 5) PNNOPMBL (Cano et al., 2006; Martínez-Viloria, 2009; Ward et al., 2009). Además, por los tipos de artes y métodos de pesca que se emplean y alternan en las UEP, es posible inferir sobre la presión a la que están expuestos los recursos hidrobiológicos en estas áreas protegidas, debido a: 1) arrastre de fondos, 2) uso de redes de enmalle que al perderse ocasionan la llamada “pesca fantasma”, 3) uso de arpones en zonas arrecifales que

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 293 ocasionan daños en los corales y 4) disposición de anclas sobre ecosistemas marinos (FAO, 2005). Todo lo anterior sugiere la urgente necesidad de propiciar acciones de manejo interinstitucional que permitan disminuir la presión sobre las áreas. Es claro que dentro de las AP hay un aprovechamiento de los recursos hidrobiológicos que, en algunos casos, podría ser considerado ilegal y que dicha actividad no solo es de subsistencia, como debería esperarse, sino que debido a las características pesqueras y las UEP que se emplean y se alternan, se puede evidenciar que también se lleva a cabo pesca comercial de tipo artesanal. Ejemplo de esto es el número de pescadores, los tipos y estructuras de los artes y/o métodos usados, el poder de pesca de los artes y métodos y la autonomía de las embarcaciones, los cuales describen mucha similitud con algunas pesquerías artesanales tradicionales de la zona costera de los departamentos de Córdoba, Sucre, Bolívar, Atlántico, Magdalena, La Guajira y San Andrés y Providencia (Correa y Viloria, 1992; Manjarrés, 1993; Barros y Correa, 1995; Santos-Martínez et al., 1998; Blanco, 2001; Arévalo et al., 2004; Barros y Manjarrés, 2004; Correa y Manjarrés, 2004; Rivera y Lozano, 2005; Martínez- Viloria et al., 2006; Acevedo-Del Río, 2007; Manjarrés, 2007; Narváez et al., 2008; Rueda et al., 2011). Además, otras similitudes con quienes desarrollan la labor de pesca está en las condiciones sociales con altos porcentajes de analfabetismo, necesidades básicas insatisfechas, poca tenencia de artes y embarcaciones (Bedoya, 2004; Zamora et al., 2005).

Acciones desarrolladas por Parques Nacionales Naturales Ante el panorama que significa la constante presión ejercida por los pescadores que hacen uso y aprovechamiento de los recursos hidrobiológicos en las áreas protegidas, desde PNNC se le ha dado relevancia al subprograma “Prevención, control y vigilancia”. Es así que a través de los recorridos que realizan funcionarios y contratistas se han adelantado acciones frente a las actividades de pesca ilegal, conforme a lo cual ha sido posible el decomiso de artes y/o métodos de pesca, en aplicación de la normativa vigente que rige al Sistema de Parques Nacionales Naturales. Como resultado se han iniciado procesos sancionatorios a quienes infringen tales disposiciones (entre otras, Acuerdo 066 de 1985, resolución 0234 de 2004-UAESPNN, Ley 99 de 1993, Decreto 622 de 1977, Ley 1333 de 2009, Decreto 2811 de 1974). No obstante, todo este esfuerzo no ha sido suficiente y la presión ejercida por las UEP en las AP se ha mantenido (Manjarrés, 2007; Martínez-Viloria, 2009; Martínez-Viloria et al., 2009a, 2009b, 2010, 2011), la cual es desarrollada por pescadores que en 87.3% provienen de sitios de asentamientos ubicados en sectores adyacentes o de influencia de las áreas protegidas (Tabla 6).

294 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Por otra parte, PNNC ha generado alianzas con instituciones públicas y privadas con el propósito de contar con los insumos que contribuyan a la toma de decisiones, redundando en la realización de proyectos conjuntos con universidades e institutos de investigación, además de mantener una constante relación con entidades a nivel nacional y regional que tienen que ver con el tema. También se han desarrollado procesos orientados hacia la concertación de estrategias especiales de manejo en áreas traslapadas con resguardos indígenas (SFFF) y actualmente acuerdos de uso y manejo con comunidades raizales (caso del PNNOPMBL, proceso que está en construcción). Además, desde el subprograma “Educación ambiental” de PNNC, en las AP se han adelantado acciones hacia la sensibilización y cambio de actitud de las comunidades en aras de que haya un manejo y uso responsable de los recursos naturales en las áreas protegidas, entre otras acciones. Es importante resaltar que aunque PNNC ha tratado de diversas maneras de reducir la presión sobre los recursos hidrobiológicos en las áreas protegidas a cargo de la DTCA, esta continúa, lo cual muy probablemente obedece a que son demasiado los elementos sociales asociados a la actividad, que hacen que la búsqueda de soluciones sea una tarea compleja. A lo anterior, y de acuerdo con Duarte (2009), se suma el agotamiento de las poblaciones explotadas cerca de los asentamientos pesqueros, desempleo, desplazamiento o falta de identificación con los objetivos de conservación de las AP. Por otra parte, a estos elementos debe adicionarse la carencia de políticas claras en torno a la actividad pesquera del país. Prueba de ello es que el manejo de los recursos pesqueros ha pasado en aproximadamente 20 años por diferentes instituciones Instituto Nacional de los Recursos Naturales Renovables y del Ambiente (Inderena), Instituto Nacional de Pesca y Acuicultura (INPA), Instituto Colombiano de Desarrollo Rural (Incoder), Instituto Colombiano Agropecuario (ICA) y actualmente la recién creada Autoridad Nacional de Acuicultura y Pesca (Aunap). Esta situación podría estarse reflejando en aspectos tales como la falta de un esquema eficiente de ordenación pesquera en el área marina del Caribe. En consecuencia, el estado de poblaciones de especies, por ejemplo peces demersales, se encuentren en altos niveles de explotación y disminución de las biomasas (García et al., 2007) y esto, a su vez, hace que la presión se traslade hacia el interior de las áreas protegidas.

Aspectos normativos que prohíben la pesca en áreas protegidas del Sistema de Parques Nacionales Naturales Todo lo anterior contrasta con el conjunto de argumentos jurídicos que sugieren la prohibición de la pesca al interior de las áreas protegidas (artículo 13

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 295 de la Ley 2 de 1959) y el uso de playas de parques nacionales en las faenas de pesca (artículo 278 del Código de Recursos Naturales y del Medio Ambiente, Decreto 2811 de 1974). Además la prohibición de conductas que pueden traer como consecuencia la alteración del ambiente natural de las áreas del Sistema de Parques Nacionales Naturales, entre ellas la pesca comercial. Es así, que en el artículo 30, numeral 10 del Decreto 622 de 1977, se prohíbe ejercer cualquier acto de pesca, salvo la pesca con fines científicos debidamente autorizada por el Inderena (actualmente PNNC), la pesca deportiva (actualmente prohibida a través de la resolución 149 de 2006) y la de subsistencia en las zonas donde por sus condiciones naturales y sociales, la autoridad (actualmente PNNC) permita esta clase de actividad, siempre y cuando no atente contra la estabilidad ecológica de los sectores permitidos (Ministerio de Agricultura, 1977). No obstante, la norma exceptúa cuando se trata de pescadores indígenas o de comunidades afrocolombianas o raizales. A pesar de lo anterior, la complejidad de la problemática ha hecho de esta situación, una tarea difícil de abordar por los diferentes elementos que la componen, lo cual hace en algunos casos que las capacidades logísticas, operativas y financieras de PNNC se vean desbordadas.

Propuestas para el manejo Una posible solución podría ser la construcción de una estrategia mancomunada entre diferentes entidades del estado colombiano, enmarcada en el artículo 1 numeral 10 Ley 99 de 1993, en el cual se establece que “La acción para la protección y recuperación ambiental del país es una tarea conjunta y coordinada entre el estado, las comunidades, las organizaciones no gubernamentales y el sector privado…” contemplando la participación de entidades encargadas del sector social, de los entes territoriales y del sector privado para ofrecerles alternativas productivas viables a los pescadores por fuera de las AP, que permita minimizar el impacto sobre los ecosistemas y recursos de las áreas protegidas, como se ha hecho o se propone en otras áreas del mundo (Roberts et al., 2001; Austermühle, 2004). Esta complejidad puede hacer que cualquiera de las posibles soluciones tomen mucho tiempo en hacerse efectivas. Mientras tanto, la conservación de las especies sigue estando en riesgo, ya que importantes impactos negativos sobre las poblaciones de especies están sucediendo al interior de las AP (Botsford et al., 1997); los recursos sometidos a explotación y sobrepesca difícilmente se recuperarán si se ha sobrepasado la resiliencia de las poblaciones (Worm et al., 2009; Appeldoorn, 2010). En estos escenarios, la protección de hábitats esenciales y relacionados, así como las rutas tróficas y la estructura de la población, se constituyen en las estrategias ecológicas claves para la ordenación pesquera (Worm et al., 2009). Es importante

296 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 anotar que todas esas funciones se encuentran representadas en las áreas protegidas marino costeras del Caribe de Colombia, en las que existen habitats esenciales como arrecifes coralinos, praderas de fanerógamas, lagunas costeras, fondos blandos, manglares, entre otros. Sin embargo, es conveniente evaluar el funcionamiento de las áreas protegidas que tienen jurisdicción marino-costera con relación a especies de interés comercial, ya que para el caso de especies que se encuentran en alto riesgo de explotación o sobrexplotadas, la estrategia de conservación debe propender por la protección de dichos recursos. Para ello, se sugiere la protección basada en sus dinámicas biológicas, lo cual permitiría aportar a la sostenibilidad de la pesca en la región. Un ejemplo de esto podría ser una red de áreas marinas protegidas u otras medidas estrictas en sectores marinos o costeros que son usados por dichas especies (Stoner et al., 2012), enmarcado en un esquema de conectividad ecológica (Cowen et al., 2006). En consecuencia, para propender por la recuperación de los recursos sometidos a presión, se hace necesario diseñar estrategias novedosas y viables de manejo orientadas a su conservación y así cumplir con los objetivos de las AP de PNNC. Para ello se recomienda que la información obtenida en este estudio se utilice de base o como punto de referencia para contribuir a la disminución de la presión ejercida por los pescadores a través de las 1146 UEP potenciales. Al mismo tiempo que permita atender de manera interinstitucional como estado los aspectos sociales identificados en este estudio, teniendo en cuenta que más de 7500 personas dependen de los pescadores quienes, en su gran mayoría (87.3%), se encuentran asentados por fuera de las áreas protegidas, en sectores adyacentes (Duarte, 2009). En ese sentido la construcción de una estrategia mancomunada implicaría entre otros aspectos: 1) Fortalecimiento de las acciones de control y vigilancia en apoyo con la Armada Nacional como mecanismo que contribuya a un ejercicio efectivo de control en las AP, apoyado con Guardacostas, Fiscalía, Policía Ambiental, entre otras entidades, utilizando como herramienta la normatividad existente. Además, impedir la captura de especies de peces, moluscos y crustáceos que se encuentren en categorías de amenaza según los libros rojos (Ardila et al., 2002; Mejía y Acero, 2002), tal como lo sugiere el artículo 52 de la Ley 13 de 1990. 2) Desarrollar un plan de monitoreo en las diferentes áreas protegidas, encaminado a validar acciones de manejo sobre los recursos hidrobiológicos, estableciendo indicadores que se articulen con los programas que se llevan a cabo en las áreas. 3) Es imperativo que el Ministerio de Educación y el Ministerio de la Protección Social creen estrategias que permitan el acceso a la educación y a la

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 297 seguridad social de personas ubicadas en el sector adyacente a las áreas protegidas, ya que en este estudio se evidenció que un gran número de personas que hacen uso y aprovechamiento de los recursos hidrobiológicos tienen cierto nivel de analfabetismo (25.8%) y ningún tipo de vinculación a la seguridad social (23.6%). 4) Debido a que los recursos no reconocen límites espaciales ni administrativos que impidan o limiten su movilidad, es necesario promover espacios conjuntos entre las entidades encargadas de la administración de los recursos hidrobiológicos y pesqueros (PNNC, Corporaciones Autónomas Regionales y Aunap) al interior y fuera de las AP y con la participación de las organizaciones no gubernamentales, los institutos y centros de investigaciones, las universidades, las comunidades de pescadores y el sector privado para establecer la línea base que permitirá diseñar, concertar, socializar e implementar las estrategias de manejo (Francour et al., 2001; Alder et al., 2002), ya que involucrar a todos los usuarios de las AP podría contribuir al éxito de la implementación de cualquier propuesta de medida de manejo (Francis, 2001; Francour et al., 2001; Guidetti, 2002). 5) Parques Nacionales debe agilizar la implementación de la reglamentación sobre el uso y aprovechamiento de los recursos hidrobiológicos por ministerio de la ley, con el ánimo de propender por la supervivencia de estas personas que hacen uso de los recursos y por el mantenimiento y conservación de las AP. Además, debe buscar alternativas jurídicas viables que permitan abordar la problemática en torno a la presión sobre los recursos hidrobiológicos en las áreas protegidas del Caribe donde no se puedan aplicar estrategias especiales de manejo. 6) Con el objeto de atender parte de la problemática social evidenciada en este estudio, es conveniente que de manera individual o mancomunada los ministerios de Comercio, Agricultura, Turismo, Ambiente y Desarrollo Sostenible, y Protección Social, generen proyectos que permitan la creación de alternativas económicas viables y que se puedan desarrollar por fuera de las AP. De igual manera, es necesario que la Aunap priorice la implementación de un plan de ordenación pesquera en la zona marina del Caribe, en el que se incorporen las áreas protegidas como zonas que proporcionan material biológico (entre estos recursos hidrobiológicos y pesqueros) a los sectores adyacentes, donde debe haber un aprovechamiento responsable (FAO, 1995; Kamukuru et al., 2004). 7) Por último, si se mantienen los monitoreos en las AP se podrá evaluar el verdadero papel sobre la conservación de los recursos hidrobiológicos. Cualquier resultado permitirá valorar la necesidad de ampliar su extensión geográfica; mejorar los argumentos jurídicos y la gestión de los administradores; identificar y proponer áreas intangibles (No-take) para la pesca dentro de las AP; o motivar la búsqueda de nuevas AP y/o reservas para la pesca en el Caribe colombiano (Gutiérrez-

298 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Moreno et al., 2008; Paramo et al., 2009), con criterios científicos que garanticen la conservación de las especies y suministren los beneficios ambientales, sociales y económicos esperados en un AP y sus zona de influencia (Francis, 2001; Manson y Die, 2001; Alder et al., 2002; Stevens, 2002; FAO, 2011).

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Parques Nacionales Naturales de Colombia (PNNC) por el apoyo financiero para el desarrollo de este estudio. También agradecen a los técnicos de campo de cada área protegida quienes se esforzaron en el registro de los datos y a los pescadores por proporcionar la información. De igual forma se agradece al equipo del laboratorio de Sistemas de Información Geográfica de la Dirección Territorial Caribe y a la Dra. Beatriz Josefina Niño, Jefe de la Oficina Asesora Jurídica de PNNC y a la Universidad del Magdalena, programa de Ingeniería Pesquera. Al Invemar por facilitar la transferencia del Sipein a través del programa Valoración y Aprovechamiento de Recursos Marinos (VAR) y por las capacitaciones al personal de PNNC. Igualmente valioso fue el aporte de los evaluadores, quienes con sus acertados comentarios y recomendaciones contribuyeron al mejoramiento del texto aquí publicado.

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RECIBIDO: 21/03/2012 ACEPTADO: 22/07/2014

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 305 Anexo 1. Formulario de encuesta aplicado a pescadores que hacen uso y aprovechamiento en áreas protegidas por la Dirección Territorial Caribe de Parques Nacionales Naturales de Colombia. Fuente: Narváez et al. (2005).

LOCALIZACIÓN DEL PESCADOR

No. Registro: Fecha: Sitio donde desembarca: Registrador: Nombre del pescador: Sitio donde vive: INFORMACIÓN PERSONAL Fecha de nacimiento Sexo Estado civil M: ______F: ______Soltero:_____ Casado:____ Unión libre:____ ¿Lee y escribe? ¿Posee casa propia? ¿Posee servicio de salud? ¿Qué tipo de servicio? Sí ( ) No ( ) Sí ( ) No ( ) Sí ( ) No ( ) Sisben:____ EPS privada:____ ISS:____ Tiempo en la pesca Tiempo que le dedica a la actividad Horario de pesca Completo:____ Medio: ____ Ocasional:____ Mañana: ___ Tarde:____ Noche:____ Todo el día: ____ Alterna la actividad de pesca ¿Con cuál actividad la alterna? Sí ( ) No ( ) Agrícola:____ Ganadera:____ Comercial:_____ INFORMACIÓN FAMILIAR No. personas que dependen de él ¿Cuántas son menores? ¿Cuántas pescan?

No. hijos No. hijas Edad del menor Edad del mayor ¿Sus hijos estudian? ¿Cuántos? Sí ( ) No ( ) TIPO, PROPIEDAD Y DIMENSIONES DE LA EMBARCACIÓN Tipo de embarcación ¿Es propia? ¿Cuántas posee? Canoa:____ Bote:____ Cayuco:____ Lancha:____ Sí ( ) No ( ) Puntal (m) Eslora (m) Manga (m) ¿Qué motor usa? ¿Qué potencia? ¿Es propio? Interno:_____ Fuera borda: ____ Sí ( ) No ( ) INFORMACIÓN SOBRE EL ARTE DE PESCA Dimensiones ¿Qué arte usa? Propio Tamaño malla (TM) Altura (m) Largo (m) Número de paños Sí ( ) No ( ) Cantidad Calibre (anzuelos) TM del copo Altura del copo (m) Longitud del copo

¿Usa otro? ¿cuál?: Propio Tamaño Malla (TM) Altura (m) Largo (m) Número de paños Sí ( ) No ( ) Cantidad Calibre (anzuelos) TM del copo Altura del copo (m) Longitud del copo

OBSERVACIONES:

306 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Bol. Invest. Mar. Cost. 43 (2) 307-328 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2014

ANÁLISIS DE NORMATIVA AMBIENTAL Y MAPEO INSTITUCIONAL: HACIA UNA POLÍTICA CLIMÁTICA INTEGRADA PARA REDUCIR EL RIESGO ASOCIADO AL AUMENTO EN EL NIVEL DEL MAR EN EL CARIBE COLOMBIANO*

Martha Patricia Vides Casado y Paula Cristina Sierra-Correa

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar), Calle 25 No. 2-55 Playa Salguero, El Rodadero, Santa Marta, Colombia. [email protected], [email protected]

RESUMEN

Las necesidades de adaptación frente al cambio climático que se presenta hoy en día a un ritmo sin precedentes nunca han sido tan urgentes. A medida que los impactos sobre las zonas costeras del mundo se incrementen, en particular el acelerado aumento del nivel del mar, de la misma forma irá creciendo la presión sobre las administraciones para alcanzar un desarrollo costero que permita reducir su vulnerabilidad, sobre la base de una acertada política climática integrada. La conformación de una dimensión institucional capaz de soportar esta exigente forma de desarrollo, ha sido identificada como un elemento clave para atender tanto la variabilidad climática actual, como el cambio climático futuro. Este artículo analiza el panorama normativo (leyes y políticas nacionales) e institucional con el que cuentan los administradores de las zonas costeras de Colombia a 2012, para la incorporación de políticas de adaptación frente al aumento del nivel del mar (ANM), siendo el énfasis espacial de este panorama la zona costera del Caribe colombiano. Los resultados de la interrelación entre los sistemas de gestión y la articulación de las leyes y políticas nacionales se presentan acompañados de un mapeo institucional intersectorial, en el cual se han identificado las instituciones responsables de llevar a cabo la formulación de políticas públicas encaminadas a la política climática integrada a nivel de la zona costera del Caribe colombiano. El análisis muestra que, a pesar de la existencia de sistemas de gestión claramente definidos en los instrumentos normativos, su aplicación práctica se queda corta en incorporar el ANM en los instrumentos de planificación, requiriéndose una aplicación efectiva en el corto plazo y la optimización de recursos humanos, logísticos y financieros.

PALABRAS CLAVES: Política climática integrada, mapeo institucional, ascenso en el nivel del mar, cambio climático, Caribe colombiano.

ABSTRACT

Environmental policy analysis and institutional mapping: towards an integrated climate policy to reduce Colombian Caribbean’s sea level rise risk. Never before have the needs for climate adaptation been so urgent, in response to the change that takes place nowadays at an unprecedented pace. As the world coastal areas impacts increase, mainly due to the accelerated sea level rise (SLR), so the pressure on the administrations

* Contribución No. 1145 del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 307 will grow to reach a coastal development allowing the reduction of its vulnerability, dependent on the basis of a correct integrated climate. The creation of an institutional dimension capable of withstanding this demanding development has been identified as a key element to meet current climate variability, such as the future climate changes. This paper analyzes the regulatory and institutional landscape (domestic laws and policies) on which the managers of Colombia’s coastal areas count on by 2012, for the incorporation of the adaptation policies against SLR, being the Colombian Caribbean coastal area the special emphasis of this context. The results of the relationship between the management systems and the articles of domestic laws and policies are presented, accompanied by an institutional, intersectoral mapping, which has identified the institutions responsible for carrying out the public policy-making aiming at the Colombian coastal area integrated climate policy. The analysis shows that, despite the existence of clearly defined management systems in the policy instruments, their practical application falls short of incorporating the sea level rise in the planning instruments, requiring an effective implementation in the short term and the optimization of the human, logistic, and financial resources.

KEYWORDS: Integrated climate policy, institutional mapping, sea level rise, climate change, Colombian Caribbean.

INTRODUCCIÓN

Dentro de las principales conclusiones a las que llega el Panel Intergubernamental del Cambio Climático (IPCC, por sus siglas en inglés) en su quinto informe se cuenta que el calentamiento del sistema climático es inequívoco y muchos de los cambios observados desde 1950 no tienen precedentes en el último milenio o últimas décadas; la atmósfera y los océanos se han calentado, la extensión de los glaciares y nevados ha disminuido, la concentración de gases de efecto invernadero ha aumentado y el nivel medio del mar se ha elevado (IPCC y WGI, 2013). Desde el inicio de las mediciones por satélite, el nivel del mar ha aumentado un 80% más rápido (3.4 mm/año) (Rahmstorf et al., 2012) que el modelo de proyección media del IPCC (1.9 mm/año) (Solomon et al., 2006). Este aumento se atribuye a la expansión térmica de los océanos, a la contribución de los glaciares no polares y al deshielo de los glaciares (Meier et al., 2007). A futuro, los modelos semiempíricos indican que en 2050 la fusión de los glaciares y los nevados podría añadir 60 cm al nivel medio del mar (Meier et al., 2007; Rahmstorf, 2010). A esa contribución se sumaría la expansión del agua de mar y el derretimiento de capas de hielo continental (0.046 y 0.051 m en 2100) proyectados por Raper y Braithwaite (2006). Análisis realizados por Poveda y Pineda (2009) han vislumbrado un plazo de desaparición de la capa de hielo de los glaciares colombianos hacia finales de la década 2010-2020, mucho antes de la fecha límite de 50 años mencionada por el IPCC-AR4 (Solomon et al., 2006). Si bien no es claro cómo este proceso podría contribuir al aumento regional del nivel del mar, sí resulta una tendencia alarmante que requiere de mayores esfuerzos de investigación. En Colombia, la perspectiva de ANM (Torres-Parra et al., 2006) pone hacia el año 2100 cerca de 1.4 millones de habitantes (2% de la población nacional para

308 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 ese año) bajo riesgo ante la exposición de las inundaciones periódicas o continuas y a la pérdida de terrenos por erosión (Invemar, 2003), sin mencionar el efecto sobre los asentamientos industriales, infraestructura relacionada con el turismo, puertos, y otras actividades económicas (Invemar, 2008; Invemar et al., 2012). Las fuentes de agua subterránea, captadas a través de pozos profundos que abastecen cerca del 92% de las áreas urbanas en poblaciones de los departamentos de Sucre y Córdoba (Buitrago y Donado, 2000), también serían vulnerables ante un ANM por la consecuente intrusión marina (Invemar, 2003; Invemar y Coralina, 2011). Así también, se ha sugerido que las variaciones en el nivel medio del mar sobre la zona costera del Caribe colombiano son responsables de los problemas de erosión que evidencian algunas comunidades costeras (Posada y Henao, 2008). Aunque el valor de la estimación de ANM ha variado a la luz de nuevos análisis (Pfeffer et al., 2008), entre ellos la inclusión de factores como el derretimiento glacial (Church et al., 2011), existe un consenso generalizado entre los climatólogos que el nivel promedio del mar ha venido en aumento y se espera que esta tendencia se extienda e inclusive se acelere en los próximos años (Rahmstorf et al., 2012). De allí que las necesidades de adaptación nunca hayan sido tan urgentes como en el presente (Munang et al., 2013). Tanto la erosión costera y la anegación de terrenos como la intrusión marina, son algunos de los efectos esperados por el rápido y progresivo aumento del nivel medio de los océanos sobre las zonas costeras del planeta (Nicholls, 2004; Nicholls y Cazenave, 2011). Dicho aumento afecta de forma directa las zonas costeras (Fatoric y Chelleri, 2012), suscitando gran preocupación y demandando mayor celeridad en la implementación de acciones eficaces. La presión ejercida sobre el Estado por parte de las comunidades afectadas de las recurrentes condiciones de desastre asociadas al clima, ha requerido la formulación de nuevos instrumentos de política y de la estructuración de planes de respuesta, que no solo actúen frente a las amenazas actuales, sino que se anticipen a las condiciones de riesgo frente al clima futuro. Este es el concepto reconocido por Ahmad (2009) bajo el término “Política climática integrada”, que se refiere a la inclusión del cambio climático dentro de las acciones concretas de planificación y toma de decisiones, tanto a diferentes niveles políticos y administrativos como a diferentes escalas geográficas. El presente artículo analiza el panorama ambiental normativo (leyes y políticas nacionales) e institucional con que cuentan los administradores de las zonas costeras de Colombia a 2012, para incorporar políticas de adaptación frente al ANM consecuencia del cambio climático global. El énfasis espacial de este artículo se limita a la zona costera del Caribe colombiano, sin embargo podría tener aplicación en la zona costera del Pacífico y en el territorio nacional, previa revisión de aspectos intrínsecos de estas áreas. Los

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 309 resultados de la interrelación entre los sistemas de gestión y la articulación de las leyes y políticas ambientales nacionales se presentan acompañados de un mapeo institucional intersectorial, en el cual se han identificado las instituciones responsables de llevar a cabo la formulación de políticas públicas encaminadas a una política climática integrada a nivel de la zona costera del Caribe colombiano. Al final, se enuncian algunas conclusiones y comparaciones con estudios similares.

ÁREA DE ESTUDIO

El área geográfica de estudio comprende la zona costera del Caribe colombiano (Figura 1) de acuerdo con el concepto definido por el antes Ministerio de Medio Ambiente (MMA) en la “Política nacional ambiental para el desarrollo sostenible de los espacios oceánicos y las zonas costeras e insulares de Colombia (PNAOCI)” (MMA, 2001), tomando en cuenta las unidades ambientales costeras del Caribe. Incluye los departamentos de San Andrés, Providencia y Santa Catalina, La Guajira, Magdalena, Atlántico, Bolívar, Sucre, Córdoba, Antioquia y la costa Caribe del Chocó. En los cuales tienen jurisdicción y competencia las instituciones relacionadas en los resultados y donde deben ser aplicados los instrumentos ambientales normativos analizados.

Figura 1. Demarcación esquemática de la extensión de las unidades ambientales costeras sobre el Caribe colombiano.

310 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 MATERIALES Y MÉTODOS

Para llevar a cabo el análisis normativo, el primer paso fue identificar los instrumentos normativos del ordenamiento territorial, de conservación de los recursos naturales y del desarrollo de la ciencia y la tecnología referentes al tema del cambio climático que hasta 2012 se encontraban vigentes y en los cuales se hacía referencia específica a las zonas marinas y costeras. A continuación, se revisaron cada uno de los instrumentos y se catalogaron según los sistemas de gestión identificados bajo el Sistema Nacional de Cambio Climático (Sisclima). Seguidamente, se identificaron las instituciones parte de los sistemas de gestión que fueron designadas como responsables o que tienen control sobre procesos, competencia, intereses o funciones específicas relativas a las zonas marinas y costeras, la gestión del riesgo o los asuntos relativos al cambio climático en tres diferentes escalas geográficas (nacional, subnacional o regional y local). Se procedió a llevar a cabo el mapeo institucional siguiendo los principios descritos por Aligica (2006), donde bajo un dominio determinado se identifican las partes interesadas y se establece el poder, influencia e interés en referencia a una prioridad. Mediante matrices se establecen los diferentes arreglos de entidades territoriales, estableciéndose relaciones en la cadena de acciones impacto-respuesta frente al ANM que se definen en los instrumentos normativos seleccionados. Cada matriz de entidades, por sistema de gestión o por instrumento normativo, fue reorganizada en vértices y nodos para ser analizada en la plantilla de código abierto NodeXL para Microsoft Excel 2007 que hace posible la exploración de gráficos de redes. Mediante un proceso iterativo de reorganización con la selección de entidades y clasificación de acuerdo con su relación, apropiación o sistema de gestión afín, servicio de acuerdo a organización y funcionamiento, fue posible simplificar el mapa institucional que mejor reflejara la interrelación de entidades identificadas como las responsables de llevar a cabo la incorporación del tema de cambio climático en las políticas públicas existentes, o de la formulación o implementación de la política climática integrada a nivel de la zona costera del Caribe colombiano. Estos mapas se elaboraron sin pretender ser una lista exhaustiva, pero permitiendo resaltar puntos de encuentro dentro de las competencias de las instituciones de los diferentes sistemas de gestión previamente identificados.

RESULTADOS

La gestión frente al cambio climático cobra relevancia en Colombia a partir de la aprobación de la Convención Marco de las Naciones Unidas sobre Cambio Climático (CMNUCC), mediante la Ley 164 de 1994 y posteriormente la aprobación del Protocolo de Kyoto, con la Ley 629 de 2000. En 2002 se esbozan

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 311 algunas estrategias de mitigación y adaptación en el documento “Lineamientos de política de cambio climático” promulgado por el entonces MMA en conjunto con el Departamento Nacional de Planeación (DNP). A continuación se presentan los resultados pasando de los instrumentos normativos generalizados para sistemas de gestión a los instrumentos normativos específicos para las zonas costeras colombianas y finalizando con el mapeo institucional.

Sistemas de gestión para sostenibilidad del desarrollo A nivel nacional, se pueden identificar actualmente tres sistemas esenciales de gestión para la sostenibilidad del desarrollo: a) Gestión del riesgo: Sistema Nacional para la Gestión del Riesgo de Desastres (SNGRD), b) Gestión del cambio climático: Sistema Nacional de Cambio Climático (Sisclima) y c) Gestión de los recursos naturales: Sistema Nacional Ambiental (SINA). El ordenamiento territorial (OT) se identifica como el instrumento que permite actuar frente a las amenazas que se detectan en cada componente: actúa como instrumento de prevención en el SNGRD, como instrumento de adaptación anticipada frente al cambio climático en el Sisclima y como instrumento de conservación y potenciador de la resiliencia de los sistemas naturales en el SINA (Vides et al., 2012) (Figura 2).

Sisclima

OT

SNCTI SINA SNGRD

Figura 2. Esquema de integración de los sistemas de gestión de recursos naturales, riesgo y cambio climático incorporando el Sistema Nacional de Ciencia, Tecnología e Innovación (SNCTI) transversalmente (modificada de Vides et al., 2012). Sisclima: Sistema Nacional de Cambio Climático; SINA: Sistema Nacional Ambiental; OT: Herramientas de ordenamiento territorial; SNGRD: Sistema Nacional para la Gestión del Riesgo de Desastres.

312 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 El avance de la integración de la información producto de la investigación sobre el cambio climático en las políticas públicas, se hace evidente a través de un cuarto sistema transversal, el Sistema Nacional de Ciencia, Tecnología e Innovación (SNCTI) en Colombia promovido mediante la transformación de Colciencias en Departamento Administrativo (Ley 1286 de 2009), que cumple la función de promoción, articulación y proyección de los esquemas organizacionales del conocimiento de ciencia, tecnología e innovación a diferentes escalas geográficas (regionales, departamentales y municipales). De esta manera, se hace necesario no perder de vista el Programa de Ciencias del Mar en este nuevo esquema y su relacionamiento con lo sectorial y el sistema de enfoque regional para el Caribe, así como otros generadores de información.

Instrumentos normativos ambientales para las zonas costeras colombianas Los tres sistemas de gestión para la sostenibilidad del desarrollo operan para las zonas costeras colombianas en el marco de normativas propias de estos territorios. La Tabla 1 resume los instrumentos normativos consultados. Después de la adopción por Colombia del Convenio de Diversidad Biológica y en particular la implementación del Mandato de Jakarta de 1995 (específico en temas marinos y costeros), el entonces Ministerio de Medio Ambiente promulga la “Política nacional ambiental para el desarrollo sostenible de los espacios oceánicos y las zonas costeras e insulares de Colombia (PNAOCI)” (MMA, 2001) como instrumento de derrotero en la gestión ambiental en zonas marinas y costeras bajo el enfoque ecosistémico. Con el Conpes 3164 de 2002 se impulsa el primer plan de acción para la implementación de la PNAOCI y su articulación con instrumentos de planificación. La planificación del desarrollo de las zonas costeras del país se enmarca en regulaciones como la Ley 768 de 2002, reconocida como la Ley de Distritos (LDD) y regulada por la Ley 1617 de 2013, que identifica el caso de ordenación de los distritos especiales de la ciudades de Cartagena, Barranquilla y Santa Marta, y los constituye como entidades territoriales organizadas con un régimen especial de conformidad con lo previsto en la Constitución Política y cuyo desarrollo debe estar en estrecha articulación con los planes de ordenamiento territorial (POT) y planes de desarrollo departamentales y municipales. En virtud de este régimen, sus órganos y autoridades gozan de facultades especiales diferentes a las contempladas dentro del régimen ordinario aplicable a los demás municipios del país. En 2007, la hoy Comisión Colombiana del Océano (CCO) promulga la “Política nacional del océano y los espacios costeros (PNOEC)” (CCO, 2007) ampliando algunos componentes sectoriales y adoptando la PNAOCI como núcleo central en lo ambiental. Tanto la PNAOCI como la PNOEC destacan la necesidad de considerar el tema de prevención y atención de desastres como insumo para la planificación en zonas costeras del país (DNP, 2008).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 313 Tabla 1. Lista de leyes y políticas nacionales consultadas y clasificadas por sistema. Sistema Normativa ambiental consultada y analizada • Ley 99 de 1993. “Por la cual se crea el Ministerio del Medio Ambiente, se reordena el sector público encargado de la gestión y conservación del medio ambiente y los recursos naturales renovables, se organiza el Sistema Nacional Ambiental (SINA) y se dictan otras disposiciones”. Gestión de los • Política nacional ambiental para el desarrollo sostenible de los espacios recursos naturales oceánicos y las zonas costeras e insulares de Colombia (PNAOCI). • Política nacional de la gestión integral del recurso hídrico (PNRH). • Política nacional para la gestión integral de la biodiversidad y sus servicios ecosistémicos (PNGIBSE). • Ley 1523 de 2012. “Por la cual se adopta la política nacional de gestión del Gestión del riesgo riesgo de desastres y se establece el Sistema Nacional de Gestión del Riesgo de Desastres y se dictan otras disposiciones”. • Proyecto de Decreto del MADS puesto a consideración en diciembre 2012 “Por el cual se crea el Sistema Nacional de Cambio Climático, y se dictan otras disposiciones”. • Conpes 3700 de 2011. “Estrategia institucional para la articulación de políticas y acciones en materia de cambio climático en Colombia”. • Lineamientos de política de cambio climático 2002 promulgados por el entonces Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial en conjunto con el Departamento Nacional de Planeación, en los cuales se esbozaban las principales estrategias para la mitigación y adaptación al fenómeno en el marco de la Gestión del Convención Marco de las Naciones Unidas sobre Cambio Climático (CMNUCC). cambio climático • Ley 164 de 1994. Por la cual Colombia aprueba la CMNUCC, con el ánimo de buscar alternativas que le permitieran adelantar acciones para abordar la problemática del cambio climático. • Ley 629 de 2000. Por medio de la cual se aprueba el “Protocolo de Kioto de la Convención Marco de las Naciones Unidas sobre el Cambio Climático” y que cobra relevancia en la zona costera en cuanto a investigación, promoción, desarrollo y aumento del uso de formas nuevas y renovables de energía, de tecnologías de secuestro del dióxido de carbono y de tecnologías avanzadas y novedosas que sean ecológicamente racionales. • Ley 1454 de 2011. “Por la cual se dictan normas orgánicas de ordenamiento territorial”. • Ley 1450 de 2011. “Por la cual se expide el Plan Nacional de Desarrollo, 2010- 2014”. • Política nacional del océano y los espacios costeros (PNOEC). Ordenamiento del • Ley 768 de 2002. “Por la cual se adopta el Régimen Político, Administrativo y territorio Fiscal de los Distritos Portuario e Industrial de Barranquilla, Turístico y Cultural de Cartagena de Indias y Turístico, Cultural e Histórico de Santa Marta”. • Ley 388 de 1997. “Por la cual se establecen mecanismos que permitan al municipio el ejercicio de su autonomía para promover el ordenamiento de su territorio, el uso equitativo y racional del suelo, la preservación y defensa del patrimonio ecológico y cultural localizado en su ámbito territorial y la prevención de desastres en asentamientos de alto riesgo. Sistema Nacional de Ciencia, • Ley 1286 de 2009. “Por la cual se modifica la Ley 29 de 1990, se transforma a Tecnología e Colciencias en Departamento Administrativo, se fortalece el Sistema Nacional de Innovación Ciencia, Tecnología e Innovación en Colombia y se dictan otras disposiciones”. (SNCTI)

314 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Se suma a los instrumentos descritos, la facultad que la Ley 1450 de 2011, le otorga a las Corporaciones Autónomas Regionales y de Desarrollo Sostenible (CAR) de los departamentos costeros para administrar las zonas marinas hasta el límite de las líneas de base recta establecidas en el Decreto 1436 de 1984, salvo las competencias que de manera privativa corresponden al MADS y Coralina; y la responsabilidad de elaborar los planes de ordenación y manejo integrado de las unidades ambientales costeras (UAC), los cuales sin duda, deberán incluir medidas relacionadas con la reducción del riesgo asociado al aumento del nivel del mar y deberán estar articulados con los POT, los planes territoriales de adaptación y demás instrumentos mencionados anteriormente. Esto se reglamenta más adelante con el Decreto 1120 de 2013 para las UAC y las comisiones conjuntas encargadas de concertar y armonizar el proceso de ordenación y manejo de las UAC. Como instancia complementaria y de acuerdo con las necesidades subnacionales o regionales de adelantar acciones frente al cambio climático, de forma articulada entre las diferentes CAR y unidades ambientales urbanas, el MADS estableció nodos regionales para abordar las problemáticas relacionadas con el cambio climático. Para la zona costera del Caribe colombiano, el Nodo Cambio Climático Caribe e Insular, se constituye en el espacio para la coordinación, articulación y gestión interinstitucional, que busca la implementación de estrategias y desarrollo de acciones conjuntas relacionadas con la gestión integral del riesgo, la adaptación y mitigación al cambio climático en los departamentos y municipios del Caribe. El Nodo Regional de Cambio Climático Caribe e Insular, es liderado por Corpoguajira, con la asesoría técnica y científica del Ideam y el Invemar, este último en ejercicio de la secretaría técnica, con el acompañamiento permanente del MADS y la Dirección General del Riesgo, y la participación activa de las CAR del Caribe, las autoridades ambientales distritales y las gobernaciones. Esta estrategia permitirá utilizar y compartir herramientas como la educación ambiental, la divulgación y la capacitación, la identificación, promoción y desarrollo de acciones relacionadas con el cambio climático (mecanismos de desarrollo limpio, adaptación, gestión del riesgo y planificación territorial), los estudios piloto y el intercambio de experiencias. Adicionalmente, para la generación de conocimiento científico para la toma de decisiones en zonas marinas, el hoy MADS creó la Red de Centros de Investigación Marina mediante Resolución 2175 de 2007, que entre otras funciones tiene la de mejorar el conocimiento público y proporcionar información científica para la elaboración de políticas en materia de cambio climático global. Hacen parte de esta red el Invemar (que ejerce la secretaría técnica), la Dirección General Marítima y las universidades con tradición en investigación marina, sin perjuicio

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 315 de que puedan ser miembros de la red otras personas jurídicas, siempre y cuando su objeto esté en consonancia con el de la red. En el esquema propuesto (Figura 2) se adiciona como eje transversal a los tres sistemas esenciales de gestión para el desarrollo sostenible identificados anteriormente, el Sistema Nacional de Ciencia, Tecnología e Innovación en Colombia (SNCTI) como generador de información que deberá ser entregada y tomada en cuenta por los administradores subnacionales y locales para la toma de decisiones y la incorporación de la misma en el manejo integrado de las zonas costeras, tanto para propiciar medidas de mitigación como de adaptación al cambio climático en el contexto de la realidad colombiana.

Mapeo institucional La matriz base para graficar el mapeo institucional incluyó cuatro sistemas ambientales nacionales y uno regional de gestión para la sostenibilidad del desarrollo, con injerencia en la zona costera del Caribe colombiano y relacionados directamente con acciones de adaptación frente al aumento del nivel del mar. Estos sistemas, al igual que los nueve instrumentos normativos analizados, se listan en la Tabla 2. La relación entre instrumentos es medida por el número de instituciones que ejercen un nivel de actuación en la implementación de las metas propuestas en cada uno de ellos. La visualización de estas relaciones permite identificar la complejidad en la competencia de cada una de las instituciones. La toma de decisiones en la zona costera tiene actores en todos los niveles espaciales de la administración, desde el orden nacional, subnacional, departamental hasta el municipal o distrital. Cada uno de ellos actúa bajo requerimientos de información de diferentes niveles de detalle y haciendo uso de diferentes instrumentos de gestión (Figura 3). En total se encontraron relacionadas 171 entidades, de las cuales 36% corresponden a entes territoriales (alcaldías costeras), seguidas por 17% de entidades del sector central (ministerios y departamentos administrativos entre otros) y 16% de entidades del sector descentralizado por servicios (corporaciones autónomas e institutos de investigación). Todas las instituciones se relacionan con la implementación de las directrices del PND 2010-2014 aunque solo 24 aparecen descritas de forma explícita dentro de los instrumentos analizados. La representación del mapa institucional por instrumento se muestra en la Figura 4. El DNP y el MADS están relacionados en actividades o en asocio dentro de los nueve instrumentos mencionados. Tanto el Conpes como las corporaciones autónomas del Caribe se relacionan con todos los instrumentos, menos con la LDD.

316 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Tabla 2. Listado de sistemas de gestión e instrumentos normativos utilizados en el mapeo institucional. Sistemas de gestión para la sostenibilidad del desarrollo • SINA: Sistema Nacional Ambiental • SNGRD: Sistema Nacional para la Gestión del Riesgo de Desastres • Sisclima: Sistema Nacional de Cambio Climático • SNCTI: Sistema Nacional de Ciencia, Tecnología e Innovación en Colombia • Sirap-C: Sistema Regional de Áreas Protegidas del Caribe Colombiano Instrumentos normativos • OT: Ordenamiento territorial (Ley 388 de 1997) • PND: Plan nacional de desarrollo 2010-2014 • PNAOCI: Política nacional ambiental para el desarrollo sostenible de los espacios oceánicos y las zonas costeras e insulares de Colombia. • PNOEC: Política nacional del océano y los espacios costeros • PNGRD: Plan nacional de gestión del riesgo de desastres • LDD: Ley de Distritos (Ley 768 de 2002) • Conpes 3700 de 2011: Estrategia institucional para la articulación de políticas y acciones en materia de cambio climático en Colombia

Escala Detalle de la información espacial espacial y resultados

Municipal Alto

Micro

Medio Departamental

Meso

Unidad Bajo ambiental costera Macro

PND PD POT Política de Plan nacional de adaptación al evaluación/ cambio climático adaptación Figura 3. Diferentes escalas de intervención de la toma de decisiones frente al cambio climático (tomada de Vides et al., 2012). PND: Plan nacional de desarrollo 21010-2014. PD: Plan departamental. POT: Plan de ordenamiento territorial.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 317 La Dirección General Marítima (Dimar), si bien no es explícitamente mencionada como institución en el Conpes 3700 de 2011, debe ser reconocida por su participación relevante en la temática de cambio climático. Las alcaldías costeras, fuera de las tres mencionadas en la LDD, responden a cinco de los nueve instrumentos y si bien no está explícitamente formulada en la PNRH a nivel local su responsabilidad por la gestión hídrica, se presume en concordancia con los lineamientos dictados a nivel nacional. Además de las 42 alcaldías cuyos territorios, ya sea parcial o totalmente, se ubican en la zona costera del Caribe, se identifican 73 entidades (22 del sector central), con alguna responsabilidad explícita en alguno de los sistemas de gestión a nivel nacional. El resultado del mapeo institucional por sistema de gestión puede verse en la Figura 5.

Figura 4. Mapa institucional de entidades por instrumento normativo asociado. Los nombres cercanos a cada vértice corresponden a las siglas de cada entidad. Los nombres en los recuadros responden a las siglas dadas a cada instrumento normativo. Los círculos (○) responden a las entidades con mayores relaciones con los instrumentos y las líneas por colores corresponden a las relaciones del instrumento con las entidades (modificada de Vides et al., 2012). El significado de las siglas y acrónimos puede ser revisado en el anexo 1.

318 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Figura 5. Mapa institucional de entidades por sistema de gestión. Los nombres cercanos a cada vértice corresponden a las siglas de cada entidad y al servicio al que pertenecen. Los símbolos organizan las instituciones por servicio: ▲ Entes territoriales; ■ Institutos de investigación y establecimientos públicos ambientales de los distritos; ♦ Entidades del sector central; ○ Sociedad civil. Los nombres en los recuadros responden a las siglas dadas a cada sistema de gestión (modificada de Vides et al., 2012). El significado de las siglas y acrónimos puede ser revisado en el anexo 1.

De estas entidades Ideam, Invemar, MADS, UAESPNN, las 42 alcaldías costeras (ACOS), las ocho gobernaciones costeras (GCOS) y las doce CAR, tienen inherencia en tres o más sistemas de gestión, lo cual representa el papel clave de estas instituciones para el desarrollo de las iniciativas que cada sistema persigue. Los mapas institucionales pueden ser consultados de forma interactiva a través del portal Climares (http://cambioclimatico.invemar.org.co/). Esta estructura de organización, ofrece un panorama en cuanto a la visión y organización unificada del territorio que propende por la sostenibilidad del desarrollo, con las particularidades propias de las zonas costeras del Caribe colombiano.

DISCUSIÓN

Aun cuando la gestión frente al cambio climático es incorporada en las leyes colombianas desde 1994, es solo hasta iniciado el siglo XXI, en particular en los planes de desarrollo de la nación de los períodos 2002-2006 y 2006-2010, cuando se determinan acciones concretas frente a los efectos del cambio climático con un enfoque hacia acciones de mitigación para la reducción de emisiones de gases de efecto invernadero. Al mismo tiempo, se inicia al interior del SINA, liderado por el Invemar, la generación de información sobre vulnerabilidad por ascenso en el nivel del mar en las zonas costeras y, cuando el país se enfocaba en mitigación, esta producción científica alertaba sobre la necesidad de medidas de adaptación. Sin

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 319 embargo, es hasta la promulgación de la Ley 1450 de 2011, por la cual se expide el Plan Nacional de Desarrollo 2010-2014, que Colombia se enfoca en la formulación de un “Plan nacional de adaptación al cambio climático (PNACC)”, incorporando al cambio climático como eje transversal del desarrollo económico, productivo y social, exhortando a los sectores a incorporar en sus planes estrategias o medidas de adaptación y a las entidades del orden territorial a elaborar los planes territoriales de adaptación, de la mano con la gestión de los recursos naturales. Si bien en el análisis de instrumentos normativos solo se alcanza a llevar a cabo una descripción cronológica, enfocada principalmente en los instrumentos ambientales nacionales aplicables a la zona costera del Caribe colombiano, se evidencia que a de pesar que el país adoptó la Convención Marco de las Nacionas Unidas sobre el Cambio Climático (CMNUCC) desde principios de la década de los 90, al tiempo que creaba el SINA, es en la última década cuando ha tomado relevancia el tema de cambio climático, permeando las diferentes escalas geográficas (nacional, subnacional o regional y local). Para llegar a la consolidación del PNACC, un arreglo institucional fue definido a través del documento Conpes 3700 de 2011 “Estrategia institucional para la articulación de políticas y acciones en materia de cambio climático en Colombia”, que se ha caracterizado como el sistema de gestión del cambio climático (Sisclima). La evolución y preparación del país para afrontar los efectos del cambio climático es evidente en los instrumentos normativos para sistemas de gestión; sin embargo, los instrumentos normativos específicos para la planificación territorial en las zonas costeras y marinas siguen siendo abordados de forma tangencial. Aunque la PNAOCI, como instrumento angular de la planificación en zonas costeras, reconoce la necesidad de adoptar el plan nacional para prevención y atención de desastres relacionados con la gestión de riesgos en los espacios oceánicos y zonas costeras, éste aún no ha sido diseñado. La PNAOCI y la PNOEC aunque muy similares, tienen puntos complementarios pero no incorporan el aumento del nivel del mar como una prioridad para ejecutar acciones, requiriéndose con urgencia una evaluación que propenda en primer lugar por generar una única política que incorpore integralmente la base natural y sus servicios ambientales, el desarrollo social, cultural y económico, y los potenciales efectos de la variabilidad y el cambio climático. Aun cuando los resultados empiezan a mostrar una evolución subnacional o regional desde lo ambiental con la reglamentación de las UAC y comisiones conjuntas, aun las zonas marinas costeras y su alta exposición a los impactos del cambio climático no cobran la relevancia que ameritan para consolidar una política climática que considere las acciones requeridas para enfrentar entre otros efectos el del aumento rápido del nivel medio del mar, como uno de los más relevantes, sin perder de vista otros riesgos asociados que se podrán ver exacerbados por las intervenciones sectoriales.

320 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Las áreas urbanas costeras en el Caribe colombiano están representadas por los distritos, sin embargo en la LDD sigue sin reglamentarse la Comisión de Manejo Costero y, aun cuando el instrumento normativo existe, se requiere una intervención de los entes de control para su implementación, en aras de articular los diferentes instrumentos de planificación y desarrollo, teniendo en cuenta que son las áreas más vulnerables y con mayor probabilidad de pérdidas humanas y económicas por ANM. Para lograr la incorporación de los lineamientos del PNACC en los planes territoriales de adaptación, las administraciones costeras deberán escoger dentro de una limitada variedad de potenciales estrategias, cada una de ellas con sus propios costos, beneficios y particularidades, que se encuentran desfasadas en escalas temporales de ejecución a corto plazo en las administraciones públicas (cuatro años), frente a los efectos a largo plazo de los impactos. Para ello se han de valer del actual andamiaje institucional, buscando la articulación de los sistemas de gestión del riesgo (SNGRD), gestión del cambio climático (Sisclima) y de gestión de los recursos naturales (SINA). El fin último de estos instrumentos nacionales, sectoriales y locales es la reducción del riesgo y los impactos socioeconómicos asociados a la variabilidad y al cambio climático en los diferentes niveles de gobierno en Colombia. Uno de los mecanismos de acción a nivel regional impulsados por el MADS, que promete encaminarse hacia una red de organizaciones que pueden aumentar su capacidad adaptativa para enfrentar el cambio climático y desarrollar una política climática integrada, lo constituye la estrategia de regionalización del Estado en Nodos de Cambio Climático. Del mapeo institucional se hace evidente que muchas entidades se encuentran relacionadas alrededor de los efectos del cambio climático, ya sea indirectamente, a través de la necesidad de integrar el cambio climático (vulnerabilidad, mitigación y adaptación) en las políticas públicas conducentes a una política climática integrada en el territorio de su jurisdicción o, directamente, por la necesidad de coordinarse y generar medidas de adaptación que les permita preparar directrices oportunas para responder ante sus efectos. Las relaciones que vinculan a estas organizaciones deben ser revisadas en concordancia con su estructura y funciones. En el proceso de formulación de políticas de adaptación, las relaciones pueden ser definidas por las acciones o los comportamientos mismos, por los procedimientos a ser adoptados o por los objetivos que se persiguen. Las relaciones pueden ser vistas como disposiciones que determinan qué acciones (o resultados) son obligatorias, prohibidas o permitidas. Estas relaciones proporcionan un entorno en el que los grupos de interés pueden identificarse y ver la representación de su papel dentro de la gestión de la temática. Las complejas implicaciones de responsabilidad que el andamiaje institucional definido por el país en los diferentes sistemas de gestión estipula

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 321 y, en particular, las que el PND 2010-2014 ha impuesto sobre las instituciones e incluso sobre la sociedad en general, hacen evidente la necesidad de consolidar ideas provenientes de una amplia gama de disciplinas (administración pública, ciencia del clima, economía, ciencias sociales e ingeniería) para fortalecer los mecanismos de respuesta o preparación frente al ANM en la zona costera del Caribe colombiano. La adaptación frente a este escenario de ANM requerirá una mejor comprensión de la dinámica oceánica, apoyada por mediciones de variables biofísicas y socioeconómicas sostenidas a largo plazo. Las observaciones por satélite y las mediciones automatizadas de parámetros hidroclimáticos in situ han mejorado sustancialmente en los últimos años. Sin embargo, los registros tienen aún una temporalidad corta de datos y siguen siendo espacial y temporalmente incompletos. La Red de Centros de Investigación Marina constituye el mecanismo de cooperación, intercambio y trabajo conjunto para un marco integrado de investigación integrada de diferentes disciplinas; sin embargo, requiere contar con el reconocimiento y promoción debidos por parte de los sistemas de gestión para la sostenibilidad del desarrollo (SNGRD, Sisclima y SINA) y el transversal SNCTI, pudiendo constituir la base para la generación de información y conocimiento enfocada en soportar las decisiones que en materia de cambio climático se requieran, así como a la interacción necesaria entre los sistemas de gestión, los sectores y las comunidades vulnerables. Así mismo, empoderar a los consejos departamentales de ciencia y tecnología (Codecti) para que promuevan espacios consultivos, de concertación y de asociatividad para la gestión e implementación de las políticas públicas de ciencia y tecnología vs. cambio climático en el Caribe colombiano. Esta interacción deberá basarse en un proceso de aprendizaje de doble vía, donde el resultado de las investigaciones y las expectativas de las administraciones costeras, encuentren resultados relevantes y oportunos, permitiendo una comunicación efectiva. Trabajar de forma cooperativa y colaborativa dentro de una red de organizaciones ofrecerá, en la mayoría de los casos, una forma más efectiva para abordar un esquema que contribuya a la generación de una política climática integrada, en comparación con la opción que una sola organización pueda aumentar su capacidad adaptativa en la implementación de medidas aisladas de adaptación o mitigación. Propiciar la construcción de capacidades a partir del intercambio de experiencias innovadoras que logren trascender frente a la variabilidad climática, los desastres naturales y el cambio global es un deber de todas las administraciones nacionales, subnacionales y locales, que deberán apoyarse en las instituciones científicas nacionales para propiciar soluciones acordes con la realidad colombiana.

322 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Este propósito implica fortalecer la acción a todos los niveles del gobierno para poner en marcha la integración de los sistemas de gestión mencionados. La sostenibilidad de las zonas costeras deberá considerar obligatoriamente la conservación de los bienes y servicios ambientales de los ecosistemas marinos y costeros, al igual que su uso racional en el marco de un subsistema temático dentro del Sistema Nacional de Áreas Protegidas (Sinap) que contemple las particularidades regionales de las áreas marinas protegidas (Sirap-Caribe).

CONCLUSIONES

Una década después de ratificado el Convenio de Cambio Climático (1994), Colombia cuenta con tres sistemas de gestión para la sostenibilidad del desarrollo (SNGRD, Sisclima y SINA) y un sistema transversal de ciencia, tecnología e innovación (SNCTI) conceptualmente diseñados y viables para implementar políticas públicas para reducir el riesgo asociado al aumento en el nivel del mar. A pesar de la existencia de sistemas de gestión claramente definidos en los instrumentos normativos, su interrelación hacia una política climática integrada para reducir el riesgo asociado a ANM y su aplicación práctica para la optimización de recursos (humanos, logísticos y financieros) es aún incipiente. Los instrumentos normativos ambientales para las zonas costeras colombianas tienen como pilar fundamental la PNAOCI. Los instrumentos existentes son complementarios a esta y requieren ser evaluados y ajustados para que incorporen los impactos del cambio climático, en particular uno con los mayores efectos reconocidos (aumento rápido en el nivel del mar) y las acciones en mitigación y adaptación específicas. La LDD y el decreto que reglamenta las UAC y las comisiones conjuntas son los instrumentos normativos subnacionales que con urgencia deben incorporar en sus instrumentos de planificación acciones tendientes a reducir el riesgo asociado al ANM. Los sistemas de gestión e instrumentos normativos existentes se quedan aún cortos en incorporar el ANM como un impacto del cambio climático global con expresión local que, siendo de largo plazo, requiere planificación en el corto plazo para prepararse adecuadamente para afrontarlo. La interpretación gráfica del andamiaje institucional y de sistemas de gestión permite poner en evidencia la oferta de servicios y la identificación de entidades de acuerdo con ellos, lo cual es útil para comprender las competencias institucionales y su alcance en el esquema de una política climática integrada. El análisis normativo y mapeo institucional presentados pueden servir de base a análisis posteriores para dar indicaciones acerca de la eficacia en el cumplimiento de los principios generales y competencias institucionales que rigen para cada uno de los sistemas de gestión analizados. Del establecimiento y avance de las directrices que

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 323 se implementen en los diferentes niveles espaciales de intervención del ordenamiento territorial, dependerá el éxito de la articulación de los componentes de la gestión y por ende la sostenibilidad de las zonas costeras colombianas. La articulación entre sistemas es necesaria e inminente y deberá conducir a medidas sinérgicas como la adaptación basada en ecosistemas, como estrategia costo-efectiva y flexible, compatible con la variabilidad climática, la resiliencia ecosistémica natural y la incertidumbre del cambio climático global. Hay una dimensión más local de la política climática integrada que aún debe ser explorada de forma conjunta por académicos y administradores de la zona costera. Este análisis regional para el Caribe colombiano de igual forma puede y debe extenderse a otras áreas geográficas del territorio colombiano, así como bajarse a diferentes escalas espaciales y analizarse bajo una perspectiva de cambio de administraciones en el corto plazo y políticas de estado de mediano plazo.

AGRADECIMIENTOS

Especial agradecimiento al Invemar por el apoyo brindado en la realización del proyecto: “Fortalecimiento de capacidades de administradores de las zonas costeras hacia la reducción del riesgo asociado al aumento acelerado del nivel del mar, por cambio climático global” Código: 210552128417. Así mismo, al equipo de investigación partícipe del proyecto, en especial a Lorena Cortés por sus aportes como autora de la publicación general del Invemar: “Gestión costera como respuesta al ascenso del nivel del mar: Guía para administradores de la zona costera del Caribe”. Finalmente al Fondo Nacional de Financiamiento para la Ciencia la Tecnología y la Innovación Francisco José de Caldas (Colciencias) por la cofinanciación recibida. Agradecimiento a los evaluadores del manuscrito por sus relevantes observaciones para hacer posible este tipo de artículos en el ámbito de las ciencias del mar.

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RECIBIDO: 01/02/2013 ACEPTADO: 01/08/2014

326 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Anexo 1. Listado de siglas y acrónimos de sistemas de gestión, instrumentos normativos e instituciones utilizados en el análisis.

Sigla y acrónimo Entidad Acost Alcaldías de los municipios costeros del Caribe AMB Área Metropolitana de Barranquilla CAR Corporación Autónoma Regional Colciencias Departamento Administrativo de Ciencia Tecnología e Innovación Conpes Consejo Nacional de Política Económica y Social Corpcost Corporación Autónoma Regional con inherencia en la zona costera del Caribe Dadma Departamento Administrativo Distrital del Medio Ambiente de Santa Marta Damab Departamento Técnico Administrativo del Medio Ambiente de Barranquilla DANE Departamento Administrativo Nacional de Estadística Dimar Dirección General Marítima DNP UPME EPA Establecimiento Público Ambiental de Cartagena GANT Gobernación de Antioquia GATL Gobernación del Atlántico GBOL Gobernación de Bolívar GCHO Gobernación de Chocó GCOR Gobernación de Córdoba GGUA Gobernación de La Guajira GSUC Gobernación de Sucre IAVH Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt Ideam Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales de Colombia IGAC Instituto Geográfico Agustín Codazzi Invemar Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras LDD Ley de Distritos (Barranquilla, Cartagena y Santa Marta) MADS Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible MEN Ministerio de Educación Nacional de Colombia MINAGRDR Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural Mincom Ministerio de comercio, Industria y Turismo de Colombia Mindef Ministerio de Defensa Nacional Minhac Ministerio de Hacienda y Crédito Público Minme Ministerio de Minas y Energía Minrex Ministerio de Relaciones Exteriores Minsalpro Ministerio de Salud y Protección Social Mintrans Ministerio de Transporte de Colombia MINVCT Ministerio de Vivienda, Ciudad y Territorio OT Instrumentos de ordenamiento territorial Política nacional ambiental para el desarrollo sostenible de los espacios oceánicos PNAOCI y las zonas costeras e insulares de Colombia PNB Política nacional de biodiversidad PND Plan Nacional de Desarrollo PNGRD Plan nacional de gestión de riesgos de desastres PNOEC Política nacional del océano y los espacios costeros PNRH Política nacional del recurso hídrico

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 327 Sigla y acrónimo Entidad SINA Sistema Nacional Ambiental Sirap-C Subsistema Regional de Áreas Protegidas del Caribe Sisclima Sistema Nacional de Cambio Climático SNCTI Sistema Nacional de Ciencia Tecnología e Innovación SNGRD Sistema Nacional para la Gestión del Riesgo de Desastres Socivil Sociedad civil UAESNPNN Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Nacionales Naturales UNGRD Unidad Nacional para la Gestión del Riesgo de Desastres

328 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Bol. Invest. Mar. Cost. 43 (2) 329-349 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2014

EVALUACIÓN EXPERIMENTAL DEL EFECTO DE DISPOSITIVOS REDUCTORES DE PESCA ACOMPAÑANTE EN UNA PESQUERÍA ARTESANAL DE ARRASTRE CAMARONERO DEL GOLFO DE SALAMANCA, CARIBE COLOMBIANO

Luis Manjarrés Martínez, Félix Cuello, Luis Orlando Duarte y Rubén Acevedo

Universidad del Magdalena, Laboratorio de Investigaciones Pesqueras Tropicales. Carrera 32 No. 22- 08 Santa Marta, Colombia. [email protected]

RESUMEN

En el mar Caribe de Colombia los impactos negativos sobre la fauna acompañante del camarón no son atribuibles únicamente a la flota industrial de arrastre, sino también a la flota artesanal que explota el recurso camarón con redes de tiro y redes de arrastre localmente denominadas “changas”. Estas artes capturan una alta proporción de peces juveniles, los cuales son generalmente descartados. Por tanto, el objetivo del presente trabajo fue evaluar el efecto de tres tipos de dispositivos reductores de fauna acompañante (BRD, por su sigla en inglés) en la capturas de esta pesquería. Específicamente, se evaluaron el ojo de pescado (OP), la ventana de malla cuadrada (VMC) y la sección radial de escape (SRE). Se efectuaron dos ensayos en épocas climáticas contrastantes, uno en época lluviosa y otro en época seca. En cada ensayo se efectuaron entre 28 y 30 arrastres en paralelo (una embarcación con red dotada de un tipo específico de BRD y otra embarcación con red sin BRD), para un total de 90 arrastres pareados en la época lluviosa y 84 en la época seca. Se presentaron diferencias estacionales en la exclusión tanto de camarón como de pesca acompañante, debidas principalmente a las altas tasas de captura de medusas registradas durante la época seca, lo cual afectó el desempeño de los tres tipos de BRD, especialmente del SRE. El ensayo de la época lluviosa mostró que, en contraste con el VMC y el SRE, el OP no excluye de manera significativa (p > 0.05) los organismos clasificados como descarte, sino solo los pertenecientes a la pesca incidental (p < 0.05). Aunque no se evidenciaron diferencias significativas en el poder de exclusión del descarte entre el VMC y el SRE (p > 0.05), se concluyó que el VMC es la mejor opción para reducir el descarte de esta pesquería, en virtud de su menor costo y las facilidades de construcción, montaje y manejo. Sin embargo, se recomienda ensayar algunas modificaciones en la localización y dimensiones del VMC en el copo de la red, a fin de atenuar el escape de camarón durante el cobrado manual. De esa forma se facilitaría su aceptación por parte de los pescadores, con los consecuentes beneficios ecológicos y socioeconómicos.

PALABRAS CLAVES: Peces, descartes, bootstrap, BRD, red de arrastre.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 329 ABSTRACT

Experimental assessment of the effect of bycatch reduction devices in an artisanal shrimp trawl fishery of the Gulf of Salamanca, Colombian Caribbean. In the Colombian Caribbean Sea the negative impacts on the bycatch cannot be only attributed to the industrial shrimp trawl fleet, but also to the artisanal fleet that exploits the shrimp resource by using beach seines and trawls locally called “changas”. These fishing gears capture a high proportion of juvenile finfish, which are generally discarded. Therefore, the objective of this work was to evaluate the effect of three types of bycatch reduction devices (BRD) Florida Fisheye (FF), Squared Mesh Panel (SMP), and Radial Escapement Section (RES) in the catch of this fishery. Two trials were carried out in two contrasting seasons, one in the rainy season and one in the dry one. Each test net was towed 28-30 times in parallel (one boat with a net equipped with a BRD and a control boat with a net of the same design and dimensions but no BRD), for a total of 90 paired samples in the rainy season and 84 in the dry season. Seasonal differences in the exclusion of both shrimp and bycatch were found, due to the high catch rates of jellyfish in the dry season, which affected the normal performance of all the three types of BRDs, especially of the RES. The rainy season trials showed that, opposite to the VMC and the SRE, the OP does not reduce significantly (p > 0.05) the discards, but only the incidental catch (p < 0.05). Although the exclusion power of the VMC and the SRE did not significantly differ (p > 0.05), we conclude that the VMC is a best choice for mitigating the discards of this fishery, due to its lower cost and conveniences of handling and assembly. However, some modifications in the location and dimensions of this BRD in the codend should be tested so as to increase the retention of shrimp during the hauling of the gear by hand. Thus, adoption of this device by fishermen would be facilitated, with the consequent environmental and socioeconomic benefits.

KEYWORDS: Fish, discards, bootstrap, BRD, trawl net.

INTRODUCCIÓN

La pesca juega un papel clave en la reducción de los niveles de megafauna en los ecosistemas marinos (Steele et al., 2002; Lewison et al., 2004). Uno de sus mayores impactos ecológicos radica en la captura de organismos que no son el objetivo de las pesquerías, fracción que comúnmente es referenciada como pesca acompañante o bycatch (Cook, 2003; Lewison et al., 2004). Este bycatch puede incluir juveniles de las especies objetivo u otras especies con poco o ningún valor comercial (Cook, 2003; Eayrs, 2007). A nivel mundial la pesca acompañante se ha estimado en alrededor de 20 millones de toneladas (Kelleher, 2005; Eayrs, 2007). En consecuencia, la pesca acompañante constituye una amenaza a la seguridad alimentaria y a la producción pesquera sostenible (Eayrs, 2007), llegando incluso a tener efectos a nivel comunitario o ecosistémico (Lewison et al., 2004; Leal et al., 2008), tales como cambios en el ensamblaje y la biodiversidad de estas comunidades (Leal et al., 2008). En la pesca acompañante se diferencian dos grandes categorías: 1) pesca incidental, compuesta por especies y/o individuos que no constituyen objetivo de captura pero poseen algún valor de uso, por lo que es comercializada o

330 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 autoconsumida, y 2) descartes, fracción mayoritaria, no utilizada por carecer de algún valor económico, compuesta por un gran número de especies de diferentes formas o tamaños, con predominio de peces juveniles, que es devuelta al mar por razones económicas, legales o culturales (McCaughran, 1992; Alverson et al., 1994; FAO, 1997; Cabello et al., 2005), en la mayoría de los casos muerta, o muy dañada, de allí que esto sea considerado un uso ineficiente de los recursos marinos (Cook, 2003; Emanuelsson, 2008). El problema de la pesca acompañante se debe a la selectividad prácticamente nula de los artes de pesca (Cook, 2003). Por ello, a nivel mundial la mayor proporción de la pesca acompañante es generada por las pesquerías tropicales de camarón, las cuales, según estimaciones de la FAO, descartan alrededor del 60 al 80% de sus capturas, lo que significa un descarte total de aproximadamente 7 millones de toneladas de peces, cantidad equivalente a casi el 8% de la pesca mundial en el ámbito marino y al 27% de los descartes a nivel mundial (Eayrs, 2007). Los camarones peneidos (camarón de aguas someras) constituyen el principal objetivo de captura de esta pesquería, de allí que se usen redes con tamaños de malla de ½ pulg (1.27 cm) en el copo (Viaña y Manjarrés, 2004). Por esta razón, sumada al hecho de que estas pesquerías operan cerca de áreas de especial interés biológico, como estuarios y ciénagas (Eayrs, 2007), es común que se capturen principalmente juveniles de especies de teleósteos, además de crustáceos y organismos bentónicos, determinando altas tasas de mortalidad (Kelleher, 2005; Eayrs, 2007; Leal et al., 2008). Cada vez es mayor la conciencia pública sobre la necesidad de considerar la reducción del bycatch en el manejo de las pesquerías (Cook, 2003; FAO, 2012). Por ello, la industria pesquera, científicos y grupos conservacionistas, promovidos por organizaciones internacionales, han venido generado diversas estrategias dirigidas a mitigar la pesca acompañante en varias regiones del océano (Lewison et al., 2004; Ambrose et al., 2005). Por ejemplo, la National Oceanic and Atmospheric Administration (NOAA) de los Estados Unidos a través del National Marine Fisheries Service (NMFS), el Southeast Asian Fisheries Development Center (Seafdec), Global Environment Facility (GEF) y la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO, por sus siglas en inglés) han venido fomentando investigaciones tendientes a desarrollar e implementar modificaciones tecnológicas en las redes de arrastre camaroneras, entre las cuales se destacan los dispositivos reductores de fauna acompañante (BRD, por sus siglas en inglés) (Cook, 2003; Eayrs, 2007; Gillet, 2008). Existen tres tipos básicos de BRD rígidos: ojo de pescado (OP) o fisheye, ventana de malla expandida o de malla cuadrada (VMC) y túnel extendido o sección

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 331 radial de escape (SRE) (Branstetter, 1997; Gallaway y Cole, 1999; García-Caudillo et al., 2000; Scott-Denton, 2004; Eayrs, 2007). Otro tipo de BRD es el Jones-Davis, pero se trata básicamente de una variante del SRE (Eayrs, 2007). Los BRD se han venido ensayando desde la segunda mitad de la década de los años 80 del siglo pasado, siendo en la actualidad obligatorios en el golfo de México y el Atlántico suroeste (Eayrs, 2007). Sin embargo, esta línea de investigación ha encontrado dificultades por la alta variabilidad espacio-temporal de los descartes (Andrew y Pepperell, 1992; Alverson et al., 1994; Kennelly, 1995), la gran variedad de especies y el amplio espectro de tallas y volúmenes capturados, lo cual hace complejo definir cuál es el BRD más adecuado para cada pesquería. En el Caribe colombiano (CC) las pesquerías industriales de arrastre camaronero constituyen una fuente de mortalidad significativa para muchas especies ícticas, entre las que destacan Lutjanus spp., Scomberomorus spp. y Cynoscion spp., particularmente individuos con edades 0 y 1 (Criales-Hernández et al., 2006; Duarte et al., 2006). Esta industria se sustenta en la explotación del camarón de aguas someras (< 65 m de profundidad), recurso que incluye las especies Farfantepenaeus notialis (camarón rosado) y, en menor proporción, F. brasiliensis (camarón tigre), F. subtilis (camarón café), Litopenaeus schmitti (camarón blanco) y Xiphopenaeus kroyeri (camarón tití) (Viaña et al., 2004; Paramo y Saint-Paul, 2010). En Colombia está reglamentado el dispositivo excluidor de tortugas (DET). Además, en el marco del proyecto global GEF/FAO (2002-2007) se realizaron ensayos tendientes a evaluar los impactos ecológicos tanto del BRD tipo OP como del DET en la pesca de arrastre industrial, obteniéndose resultados positivos en cuanto a la exclusión de pesca acompañante (Manjarrés et al., 2008). Sin embargo, en el CC no existe aún ningún tipo de regulación para limitar la captura de pesca acompañante, a excepción de la norma que establece la obligatoriedad de usar el DET en las redes industriales de arrastre camaronero (Viaña et al., 2004; Manjarrés et al., 2008). En el CC el problema de la pesca acompañante en las pesquerías de camarón no es exclusivo de la flota industrial de arrastre, sino también de las pesquerías artesanales que utilizan chinchorros de jala (beach seine) y redes de arrastre localmente denominadas “changas”. Este tipo de red, usado principalmente en la zona del golfo de Salamanca (GDS), frente a la Ciénaga Grande de Santa Marta (CGSM), es de menor tamaño que la red industrial, pero su forma de operación es similar. Aunque el objetivo de captura es camarón (principalmente X. kroyeri), la mayor proporción de la captura total de las “changas” corresponde a pesca acompañante (peces, otros crustáceos y moluscos, principalmente) (Viaña et al., 2004). Sin embargo, antes del presente trabajo no se había realizado ningún tipo

332 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 de ensayo tendiente a establecer la viabilidad de introducir algún tipo de medida de mitigación del impacto de estas “changas” en la fauna acompañante del camarón. Por ello, el objetivo del presente trabajo fue evaluar el efecto de tres tipos de BRD en las capturas de este tipo de redes, mediante ensayos experimentales realizados bajo las mismas condiciones en que opera la flota artesanal.

ÁREA DE ESTUDIO

Las pescas experimentales se llevaron a cabo en el GDS (10°59’-11°19’N; 74º10’-74o50’O), específicamente en la zona oriental del mismo y entre 4 y 7 m de profundidad, sector donde usualmente los pescadores de Pueblo Viejo y Ciénaga pescan con “changas” (Figura 1). Generalmente, estos pescadores faenan seis días a la semana, entre 5:00 y 11:00 a. m., en un área costera de 8 km de longitud, donde se encuentra un estrecho canal permanente conocido como Boca de la Barra, que comunica el GDS con la CGSM. Esta área posee una alta importancia ecológica por ser la zona de cría de muchas especies de interés biológico y comercial, pertenecientes a las familias Gerreidae, Mugilidae, Engraulidae, Scombridae y Lutjanidae, entre otras, las cuales en su mayoría se reproducen en el mar y luego migran hacia la ciénaga donde pasan su etapa juvenil antes de volver al océano (Criales et al., 2002).

Figura 1. Área de cobertura de los ensayos (zona rayada), coincidente con el área de operación de la pesquería artesanal de “changas” que faena en el mar Caribe de Colombia.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 333 MATERIALES Y MÉTODOS

Diseño experimental Las comparaciones del efecto de los tres tipos de BRD evaluados se basaron en un diseño de muestras pareadas o dependientes (Zar, 2010). Se hicieron pescas simultáneas con dos embarcaciones: una que utilizó una “changa” equipada con un tipo específico de BRD y otra que usó una “changa” convencional (red sin BRD o red control). Se utilizaron tres configuraciones de redes experimentales (con BRD): 1) red con OP (red-OP), 2) red con VMC (red-VMC) y 3) red con SRE (red-SRE) (Figura 2). Se emplearon dos embarcaciones pertenecientes a la pesquería artesanal de “changas”, con esloras de 5 m y propulsadas por motores fuera de borda de 40 HP. Todas las “changas” utilizadas poseían idénticas características de diseño: relinga superior de 8 m, longitud del copo de 8.5 m y tamaño de malla en el copo de 22 mm (Figura 3). Teniendo en cuenta la posible influencia de la variabilidad ambiental en el desempeño relativo de los diferentes tipos de BRD evaluados (Rochet y Trenkel, 2005), para cada comparación BRD-control se llevaron a cabo dos ensayos en épocas climáticas contrastantes (Tabla 1). Específicamente, el primer ensayo se llevó a cabo en la época lluviosa o de calmas en el área norte del CC, coincidiendo con un evento Niña, lo que implicó una mayor pluviosidad de la normalmente vigente durante ese período (Andrade y Barton, 2005). El segundo se realizó en la época seca o de vientos. En cada ensayo se intentó efectuar 30 arrastres pareados (seis arrastres diarios durante cinco días) para cada comparación BRD-control (Branstetter, 1997; Scott-Denton, 2004). No obstante, en cuatro de las seis pruebas pareadas fue necesario suprimir una de las 30 muestras pareadas, debido a eventos que alteraron el desempeño normal de una de las dos redes.

Figura 2. Dimensiones (mm) de los componentes constructivos de los tres tipos de dispositivos reductores de fauna acompañante (BRD, por sus siglas en inglés) evaluados en la pesquería artesanal de camarón que opera con redes de arrastre tipo “changas” en el golfo de Salamanca (mar Caribe de Colombia). a. Ojo de pescado. b. Ventana de malla cuadrada. c. Sección radial de escape.

334 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Figura 3. Plano esquemático de la red de arrastre conocida como “changa”, usada por pescadores artesanales del golfo de Salamanca (mar Caribe de Colombia). PA = poliamida, Mat. No. = calibre del material, PP = polipropileno, 1N1B = 1 nudo - 1 barra, AB = tipo de corte.

Tabla 1. Distribución temporal y tamaño de muestra (n) de las pruebas pareadas efectuadas para establecer el efecto de los diferentes tipos de dispositivos reductores de fauna acompañante (BRD, por sus siglas en inglés) usados en las redes de arrastre tipo “changa camaronera”. Época lluviosa (Ensayo 1) Época seca (Ensayo 2) Total Comparación Período n Período n Ojo de pescado vs. 17-22 noviembre de 2010 30 4-8 abril de 2011 29 59 Control Ventana de malla 23-27 noviembre de 2010 29 9-14 abril de 2011 29 58 cuadrada vs. Control Sección radial de escape 30 noviembre-4 diciembre 30 15-20 abril de 2011 29 59 vs. Control de 2010 Total 89 87 176

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 335 En cada muestra (pareja de lances de pesca) las dos embarcaciones faenaron en la misma zona, en dirección paralela a la costa, y a iguales profundidad y velocidad de arrastre (2.4 nudos en promedio ≈ 4.45 km/h). La duración objetivo de los arrastres fue de 20 minutos. Para cada lance y embarcación se registró información sobre las siguientes variables: posición, velocidad, duración del arrastre, captura de camarón, captura de otros crustáceos, captura incidental, descarte y captura total.

Características de los BRD evaluados El OP es un dispositivo ensamblado con barras de acero formando un marco de forma cónica, que frente a su abertura de salida genera un flujo menor al del resto de la red, favoreciendo así el escape de peces (Figura 2a) (Steele et al., 2002; Eayrs, 2007). Se coloca usualmente en la parte superior o a los lados del bolso y de esta manera los peces con nado vigoroso pueden escapar, mientras que el camarón entra pasivamente al copo (Eayrs, 2007). El BRD tipo VMC permite el escape de peces en virtud al tamaño sustancialmente mayor de su malla, en comparación con el resto de la red. Consiste en un panel de paño de red con malla cuadrada ubicado en la parte superior del copo o del cuerpo de la red (Figura 2b). Conforme los peces pasan a través de la red, estos se van orientando hacia el frente del dispositivo y nadan a través de las aberturas de escape cuadradas (7 cm de lado en este caso) (Eayrs, 2007). Las dimensiones de este dispositivo, así como las del SRE (Figura 2c), se determinaron guardando el criterio de proporcionalidad entre los tamaños de las redes de arrastre usadas por la flota industrial de arrastre camaronero (Viaña y Manjarrés, 2004) y el tamaño de las “changas”. El BRD tipo SRE combina ciertos aspectos de los dos anteriores, por lo cual es el más complejo de construir, instalar y operar. Este BRD fue desarrollado para excluir principalmente grandes peces de la pesca acompañante. Consiste en un túnel de paño de malla de forma cónica colocado en el copo y rodeado por grandes salidas de escape que se extienden de manera radial rodeando la circunferencia del copo (Eayrs, 2007).

Tratamiento de datos y análisis estadístico Inicialmente se llevó a cabo la estandarización de las tasas de captura, tanto para la captura total como para cada una de los componentes o categorías de uso de la misma (pesca objetivo o camarón, descartes, pesca incidental y pesca acompañante). Todos los datos fueron transformados a captura por área estándar (CPAE), utilizando el método del área barrida (Sparre y Venema, 1995). Para el efecto, se utilizó como área estándar 0.0065 km2, valor resultante de los parámetros típicos de la mayoría de lances de pesca: abertura horizontal efectiva de la relinga superior, 7.7 m; tiempo efectivo de arrastre, 20 minutos (0.33 h); y velocidad de arrastre, 4.45 km/h.

336 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Posteriormente, para cada época climática y componente o categoría de uso de la captura se estableció la significación estadística de las diferencias entre la CPAE de las redes con los diferentes tipos de BRD y la CPAE de sus respectivas redes control (sin BRD). Para ello, en virtud a la imposibilidad de satisfacer los supuestos de normalidad y de homocedasticidad (inclusive transformando los datos), se utilizaron dos alternativas no paramétricas: 1) prueba de significación y estimación bootstrap (intervalos de confianza de sesgo corregido y acelerado) de la diferencia de medias pareadas (n = 1000) (Manly, 2007), y 2) prueba de los signos (Zar, 2010). Posteriormente, para cada época climática y categoría de uso de la captura se calcularon los porcentajes de exclusión de cada tipo de BRD, usando la siguiente ecuación (Rogers et al., 1997; García-Caudillo et al., 2000):

donde CPAE BRD es la captura por área estándar en la red con BRD y CPAE control es la captura por área estándar en la respectiva red control (sin BRD). Por tanto, estos porcentajes de exclusión se calcularon para las redes provistas con los tres tipos de BRD (en adelante referenciadas como red-VMC, red-OP y red-SER). La comparación del efecto de los tres tipos de BRD en el porcentaje de exclusión de las diferentes categorías de uso de la captura (recurso objetivo, fauna acompañante y los subcomponentes de esta última: descartes y pesca incidental) se llevó a cabo mediante comparaciones múltiples por pares, evaluando la significación estadística de cada diferencia de medias mediante la técnica bootstrap (sesgo corregido y acelerado, n = 1000), a fin de evitar la obtención de valores sesgados del error tipo I por el no cumplimiento de los supuestos inherentes a los métodos paramétricos (Manly, 2007). Para todos los análisis estadísticos se utilizó el programa IBM® SPSS® Statistics ver. 21.

RESULTADOS

Composición de las capturas por época climática, tipo de dispositivo y grupo taxonómico Se presentaron notables diferencias en la composición de las capturas totales por grupo taxonómico entre las dos épocas (Figura 4). Durante la época lluviosa (ensayo 1) se capturó un total de 1416.7 kg, de los cuales la mayor proporción correspondió a peces (54%). Los otros grupos representados fueron camarón (27.5%), otros crustáceos (10%) y moluscos (8.5%). Durante la época seca (ensayo 2) se presentaron grandes concentraciones de medusas (cnidarios), hasta el punto

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 337 que este grupo estuvo presente en todos los lances efectuados con las redes provistas de BRD y con la red control (sin BRD) de la red-SRE. También se registró presencia de medusas en 96.7% de los lances efectuados con la redes control de la redes VMC y OP. Excluyendo la captura de medusas (2807.7 kg), la captura total de este ensayo fue de 1192.6 kg, de los cuales los camarones fueron el grupo mayoritario (53%), superando a los peces (34.2%), otros crustáceos (8.5%) y moluscos (4.4 %).

Figura 4. Composición por grupo taxonómico de las capturas totales obtenidas en las pruebas pareadas de comparación entre la red con un tipo específico de dispositivo reductor de fauna acompañante (BRD, por sus siglas en inglés) y la red sin BRD o red control (CTR), tanto para la época lluviosa (a) como para la época seca (b). VMC = Red con ventana de malla cuadrada, OP = Red con ojo de pescado, SRE = Red con sección radial de escape.

338 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 En ambas épocas las capturas totales acumuladas (incluyendo medusas) mostraron el comportamiento esperado, en el sentido de que las redes con BRD registraron capturas acumuladas menores que sus respectivas redes control (sin BRD). Sin embargo, en la época lluviosa (Figura 4a) las diferencias entre las redes VMC y OP y sus correspondientes redes control (43.4 y 21.4%, respectivamente) fueron mucho mayores que en la época seca (4.3 y 2.8%, respectivamente). Si en las capturas de la época seca se excluyen las medusas, estas dos diferencias se incrementan (16.9 y 6.6%), pero continúan siendo mucho menores que en la época lluviosa. Con el BRD tipo SRE el efecto de las medusas fue mucho más notorio. En la época lluviosa la captura de la red-SRE representó 69.5% de la captura en su respectiva red control, registrándose un porcentaje similar en la época seca (64.0%). Sin embargo, si en las capturas de la época seca se excluyen las medusas, la captura acumulada de la red-SRE superaría en 5.1% la de su red control, configurándose así un patrón aparentemente contradictorio. El análisis de las capturas por grupo taxonómico evidenció mayores diferencias estacionales que las observadas entre las capturas totales. En la época lluviosa todos los grupos taxonómicos registraron mayores capturas acumuladas en la red control, a excepción de los moluscos, que registraron mayores capturas en las redes con BRD (Figura 4a). Paradójicamente, en la época seca las capturas de camarón fueron mayores en las redes dotadas de BRD que en las respectivas redes control (Figura 4b). La captura total del grupo “otros crustáceos” registró un comportamiento similar, excepto en la red- VMC. En peces y moluscos sí se registró el comportamiento esperado: menores capturas acumuladas en las redes con BRD respecto a las redes control, en todos los casos.

Composición de las capturas por época climática, tipo de BRD y categoría de uso del recurso Del total capturado en la época lluviosa, la mayor proporción correspondió al descarte (63.3%), categoría que superó 2.4 veces la proporción del recurso objetivo (camarón, 27.5%). La pesca incidental solo alcanzó a representar 6.2%. En la época seca la categoría más representada fue el camarón (53.0%), superando ampliamente la proporción del descarte (42.7%) y aún más la de la pesca incidental (4.3%). Este orden de proporciones de las diferentes categorías fue constante a través de las dos épocas, tanto a nivel de las redes con BRD como de sus respectivas redes control (Figura 5). El análisis comparativo del desempeño de los tres tipos de BRD indica que durante la época lluviosa (Figura 5a) la mayor proporción de camarón respecto a la respectiva captura total acumulada correspondió a la red-SRE (41.1%) y la menor a la red-OP (24.9%). Una proporción intermedia correspondió a la red-VMC (31.3%). En términos de proporción de descartes, el menor valor correspondió a la red-SRE (55.2%) y el mayor a la red-OP (69.4%). Respecto a la pesca incidental, se destaca

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 339 también la menor proporción registrada en la red-SRE (3.7%), en tanto que la red- OP y la red-VMC registraron valores similares (5.7 y 6.7%, respectivamente). Un balance conjunto de los descartes y la pesca incidental durante la época lluviosa evidencia que la menor proporción de pesca acompañante correspondió a la red-SRE (58.9%) y la mayor a la red-OP (75.1%), correspondiendo a la red-VMC un valor intermedio (68.7%).

Figura 5. Composición por categoría de uso del recurso de las capturas totales obtenidas en las pruebas pareadas de comparación entre la red con un tipo específico de dispositivo reductor de fauna acompañante (BRD, por sus siglas en inglés) y la red sin BRD o red control (CTR), tanto para la época lluviosa (a) como para la época seca (b). VMC = Red con Ventana de Malla Cuadrada, OP = Red con Ojo de Pescado, SRE = Red con Sección Radial de Escape.

340 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 El análisis de la proporción de camarón en la captura total acumulada de la época seca (Figura 5b) produjo un resultado similar al de la época lluviosa, en lo que respecta a la jerarquización de los tres tipos de BRD: 66.4% en la red-SRE, 64.9% en la red- VMC y 54.9% en la red-OP. Con relación a la proporción de descartes, el menor valor correspondió a la red-VMC (27.8%) y el mayor a la red-OP (39.3%). Respecto a la pesca incidental, la menor proporción se registró en la red-SRE (3.7%) y la mayor en la red-VMC (7.3%). El balance conjunto de las dos categorías anteriores pone de presente que durante la época seca la pesca acompañante estuvo proporcionalmente más representada en la red- OP (45.1%), mientras que a las redes con los otros dos tipos de BRD correspondieron proporciones similares (35.1% en la red-VMC y 33.6% en la red-SRE). Análogamente a lo observado a partir de la composición de la captura por grupo taxonómico, la composición por categoría de uso del recurso puso de presente la existencia de diferencias estacionales en el desempeño de los tres tipos de BRD respecto a su respectiva red control. En la época lluviosa todos las categorías de uso del recurso registraron mayores capturas acumuladas en la red control (Figura 5a), mientras que en la época seca la única categoría de uso que registró esta misma tendencia fue el descarte (Figura 5b).

Comparaciones pareadas del efecto de los BRD respecto a las redes control Los dos métodos estadísticos utilizados para efectuar las comparaciones pareadas (CPAE con cada tipo de dispositivo versus CPAE con la respectiva red control, excluyendo medusas) produjeron resultados similares en lo referente a la significación estadística de las diferencias entre medias pareadas (Tablas 2 y 3), a excepción de la comparación de la CPAE de fauna acompañante entre la red-OP y su red control durante la época lluviosa, para la cual la técnica bootstrap produjo diferencias significativas (p < 0.05), en tanto que la prueba de los signos no detectó diferencias (p > 0.05). Para las restantes comparaciones las únicas diferencias entre los dos métodos estadísticos estribaron en los niveles de significación (valores p) correspondientes a algunos de los efectos significativos. Los resultados de las pruebas pareadas ratifican las diferencias ya comentadas entre los resultados de las dos épocas. En la época lluviosa, todos los BRD produjeron un efecto de exclusión significativo en lo concerniente a la CPAE de camarón, fauna acompañante (resultado bootstrap) y captura total. La exclusión del descarte fue significativa con el VMC y el SRE, mientras que la única exclusión significativa de pesca incidental se registró con el OP (Tabla 2). A excepción del efecto del VMC sobre el descarte, los resultados significativos en la época seca no evidenciaron un efecto de exclusión por parte de los BRD, sino un efecto de retención, toda vez que las capturas fueron menores en las respectivas redes control. Estos efectos de retención significativos se dieron específicamente en la CPAE de camarón con los tres tipos de BRD y en la CPAE de captura total con los BRD VMC y SRE (Tabla 3).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 341 Tabla 2. Significación de las diferencias pareadas entre la captura por área estándar (CPAE; kg/0.0065 km2) de la red control y la CPAE de la red con BRD durante la época lluviosa, por categoría de uso de la captura. Se muestran los resultados de las pruebas de significación y estimaciones bootstrap (sesgo corregido y acelerado, n = 1000) y de la prueba de los signos. Diferencias positivas significativas indican mayor captura en la red control (efecto de exclusión en la red con BRD). ns = p > 0.05, * = p < 0.05, ** = p < 0.01 y *** = p < 0.001. Aquellas significaciones señaladas con el superíndice 1 solo fueron factibles de obtener mediante distribución binomial. Prueba y estimación bootstrap Categoría de uso de Prueba de los Comparación Diferencia Interv. de conf. la captura signos Z promedio (95%) Objetivo (Camarón) 1.13 ** 0.84-1.44 4.56 *** Control vs. Descarte 2.91 * 1.33-4.91 3.11 ** Ventana de malla Incidental 0.48 ns -0.12-1.40 - ns1 cuadrada (VMC) (n = 30) Fauna acompañante 3.40 * 1.67-5.42 3.10 ** Captura total 4.52 * 2.71-4.91 4.20 *** Objetivo (Camarón) 0.63 ** 0.40-0.90 3.10 ** Control vs. Ojo de Descarte 1.51 ns 0.19-3.19 0.91 ns pescado (OP) Incidental 0.53 * 0.17-0.93 - *1 (n = 29) Fauna acompañante 2.05 * 0.72-3.58 1.28 ns Captura total 2.68 * 1.24-4.38 2.01 * Objetivo (Camarón) 0.87 ** 0.63-1.09 4.20 *** Control vs. Descarte 1.58 ** 1.08-2.08 4.20 *** Sección radial de Incidental -0.01 ns -0.27-0.21 - ns1 escape (SRE) Fauna acompañante 1.57 ** 1.11-2.05 3.83 *** (n = 30) Captura total 2.44 ** 1.80-3.10 4.56 ***

Comparación del poder de exclusión de los tres tipos de BRD En razón a las anomalías en el desempeño de los BRD durante la época seca, debidas a la ya comentada interferencia de las medusas, el análisis comparativo del efecto de los BRD se basó en los porcentajes de exclusión obtenidos en el ensayo de la época lluviosa. La técnica bootstrap aplicada a las pruebas de comparación múltiple por pares de tipos de BRD (Tabla 4) evidenció que el porcentaje de exclusión de camarón del VMC es igual al del SRE (p > 0.05) y mayor que el del OP (p < 0.01). En lo que respecta al porcentaje de exclusión del descarte, no se presentaron diferencias significativas entre el VMC y el OP (p > 0.05), en tanto que estos dos BRD sí evidenciaron un poder de exclusión significativamente superior al del OP (p < 0.05). Con relación a la exclusión de pesca incidental, no hubo diferencias significativas entre el SRE y el VMC (p > 0.05), únicamente se evidenció diferencia significativa entre el SRE y el OP (p < 0.05), siendo este último BRD el que presentó el mayor porcentaje exclusión de pesca incidental. Finalmente, si se analiza de manera conjunta el poder de exclusión del descarte y la pesca incidental, puede afirmarse que, a diferencia de lo que ocurre en el análisis aislado de estas dos categorías de uso de los recursos, entre los tres tipos de BRD no hay diferencias significativas en el porcentaje de exclusión de fauna acompañante (p > 0.05).

342 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Tabla 3. Significación de las diferencias pareadas entre la captura por área estándar (CPAE; kg/0.0065 km2) de la red control y la CPAE de la red con BRD durante la época seca, por categoría de uso de la captura. Se muestran los resultados de las pruebas de significación y estimaciones bootstrap (sesgo corregido y acelerado, n = 1000) y de la prueba de los signos. Diferencias positivas significativas indican mayor captura en la red control (efecto de exclusión en la red con BRD). ns = p > 0.05, * = p < 0.05, ** = p < 0.01 y *** = p < 0.001. Aquellas significaciones señaladas con el superíndice 1 solo fueron factibles de obtener mediante distribución binomial. Bootstrap prueba t Categoría de uso Prueba de los Comparación Diferencia Interv. de conf. de la captura signos Z promedio (95%) Objetivo (camarón) -1.18 ** -2.77-(-0.99) 3.83 *** Descarte 0.87 * 0.25-1.57 2.01 * Red Control vs Incidental -0.41 ns -0.82-(-0.62) - ns 1 Red-VMC (n = 29) Fauna acompañante 0.46 ns -1.14-1.10 0.91 ns Captura total -1.35 * -2.59-(-0.23) 2.37 * Objetivo (camarón) -0.87 ** -1.15-(-0.33) 2.37 * Descarte 0.13 ns -0.56-(-0.71) 0.18 ns Red Control vs. Incidental -0.17 ns -0.63-0.13 - ns 1 Red-OP (n = 29) Fauna acompañante -0.04 ns -1.06-0.74 0.18 ns Captura total -0.92 ns -2.31-0.30 0.18 ns Objetivo (camarón) -1.95 ** -3.01-(-1.05) 2,37 * Descarte 0.02 ns -0.44-0.44 0.55 ns Red control vs. Incidental -0.21 ns -0.61-0.81 - ns 1 Red-SRE (n = 29) Fauna acompañante -0.20 ns -0.75-0.31 0.91 ns Captura total -2.15 ** -3.37-(-0.99) 2.74 **

Tabla 4. Significación de las diferencias en los porcentajes de exclusión de los tres tipos de dispositivos reductores de fauna acompañante (BRD, por sus siglas en inglés) (SRE = sección radial de escape, VMC = ventana de malla cuadrada y OP = ojo de pescado), durante la época lluviosa. Se aplicó la modalidad bootstrap (sesgo corregido y acelerado, n = 1000) del método de comparaciones múltiples por pares. ns = p > 0.05, * = p < 0.05 y ** = p < 0.01. Diferencia de medias (I-J) (I)BRD (J)BRD Rec. objetivo Descartes Pesca incid. Fauna acomp. VMC -9.05 ns 1.21 ns -1.84 ns -0.63 ns SRE OP 9.12 ns 29.20 * -9.59 * 19.62 ns SRE 9.05 ns -1.21 ns 1.84 ns 0.63 ns VMC OP 18.16 ** 27.99 * -7.75 ns 20.24 ns SRE -9.12 ns -29.20 * 9.59 * -19.62 ns OP VMC -18.16 ** -27.99 * 7.75 ns -20.24 ns

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 343 DISCUSIÓN

En lo que respecta al desempeño relativo de los diferentes tipos de BRD evaluados, las diferencias observadas entre las dos épocas climáticas son principalmente atribuibles a la dominancia de las medusas en las capturas de la época seca. La mayoría de las comparaciones pareadas (control versus BRD) del ensayo efectuado en la época seca produjeron diferencias negativas, es decir, capturas menores en las redes control, específicamente de camarón y los organismos clasificados como pesca incidental, lo que indica un efecto de retención en las redes provistas con BRD, en lugar de un efecto de exclusión. Por lo expuesto, cabe concluir que la captura de medusas determinó un desempeño anómalo en estas redes y por lo tanto el ensayo de la época seca no provee una medición insesgada del poder de exclusión de estos BRD, aspecto que sólo es discernible a partir de los resultados de la época lluviosa. Una situación similar ocurrió en los ensayos realizados por Steele et al. (2002) en el golfo de México, donde la eficiencia de los dispositivos se redujo de manera significativa cuando fueron capturados un gran número de cangrejos herradura o cuando se presentó una captura inusual de peces espinosos, que se enredaron en las redes. La presencia de grandes agregaciones de medusas durante la época seca es un evento que ha sido ya documentado para la región de estudio (Bernal y Zea, 2000). Durante este época se produce con mayor intensidad el afloramiento estacional que es inducido por los vientos alisios del noroeste soplando en dirección paralela a la costa, debido al desplazamiento de la Zona de Convergencia Intertropical (ZCIT) hacia su posición más meridional (Schmidt et al., 2004; Andrade y Barton, 2005; Lonin et al., 2010). Esta surgencia de aguas de origen subtropical determina una mayor incorporación de nutrientes a las capas superficiales, lo que produce un aumento en la productividad primaria y cambios en los procesos de sucesión al interior de la comunidad de zooplancton (Bernal y Zea, 2000; Paramo et al., 2011). Los resultados de las pruebas pareadas efectuadas durante la época lluviosa evidencian que el único componente de la pesca acompañante no excluido de manera significativa con el BRD tipo OP (respecto a su red control) es el descarte. A pesar de que el OP fue el único tipo de BRD que mostró una exclusión significativa de pesca incidental respecto a la red control, su nulo efecto en la exclusión del descarte lo invalida como una alternativa recomendable para la pesquería de “changas”, dado el propósito prioritario a nivel mundial de reducir los descartes. Este resultado contrasta parcialmente con el efecto del OP en las redes utilizadas por la flota industrial de arrastre camaronero del CC (Manjarrés et al., 2008), para los cuales sí se detectó un efecto significativo de este tipo de BRD en todos los componentes o categorías de uso de la captura (recurso objetivo, descarte y pesca incidental). En lo referente a la exclusión del descarte, el

344 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 pobre desempeño del OP también contrasta con los resultados de Alió et al. (2009), quienes registraron porcentajes de exclusión entre 38 y 54% en redes industriales de arrastre. De cualquier forma, no resulta viable comparar de manera directa los efectos de estos BRD en las “changas” con el efecto de los mismos en las redes industriales de arrastre camaronero, dadas las notables diferencias de tamaño y diseño de los artes, de profundidad de operación de los mismos y, consecuentemente, de composición de la fauna acompañante extraída en cada caso. La comparación del poder de exclusión de los tres tipos de BRD entre sí (no con respecto a las redes control), además de confirmar la inefectividad del OP en la exclusión del descarte, pone de presente que para ninguna de las categorías o componentes de la captura hubo diferencias significativas entre el VMC y el SRE. Por lo tanto, considerando la importancia de disminuir particularmente el impacto sobre las especies que conforman el descarte, desde esta perspectiva resultaría válido recomendar cualquiera de estos dos BRD en la pesquería de “changas” camaroneras que opera en la región de Santa Marta. Sin embargo, se ha señalado que el costo de construcción y la facilidad de mantenimiento y manejo son los primeros factores a ser considerados al hacer una escogencia del dispositivo (Eayrs, 2007). Es probable que los pescadores artesanales respalden aquellos dispositivos que sean de bajo costo, durables y fáciles de manejar en el mar (Broadhurst, 2000). Estos criterios favorecen la recomendación de priorizar el uso del VMC, por ser de bajo costo y fácil de instalar y maniobrar. Además, el RSE es más fácilmente obstruido o inhabilitado por material vegetal (palos) o proliferaciones de especies como las medusas, tal como ocurrió en el ensayo de la época seca. El VMC ha sido considerado una alternativa más recomendable que el aumento del tamaño de la malla convencional del copo (tipo diamante), por cuando no se cierra bajo tensión, haciéndolo más efectivo para peces redondos (Briggs, 1992; Cook, 2003). Además, su diseño es sencillo y disminuye la probabilidad de obstrucción, especialmente en aquellas zonas donde son abundantes los restos de materiales vegetales de origen continental (Manjarrés et al., 2008). Este tipo de BRD ha demostrado su eficiencia como herramienta de mitigación del impacto de las redes de arrastre en diversas pesquerías. Es el caso, por ejemplo, de la exclusión de la especie íctica Merlangius merlangus (whiting) en la pesquería de la langosta Nephrops spp. en el mar de Irlanda (Briggs, 1992). El éxito en la incorporación de BRD en una pesquería depende no solo de superar restricciones de manejo del arte, sino también de las pérdidas económicas a corto plazo a menudo asociadas a su uso (Cook, 2003; Manjarrés et al., 2008). Por consiguiente, en el presente caso un aspecto que restaría viabilidad a la incorporación real del VMC en la pesquería de “changas” del GDS es la exclusión significativa de camarón, tal como sucede también con los otros dos tipos de BRD evaluados. Por tanto, el uso efectivo del VMC por

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 345 parte de esta pesquería estaría supeditado a cambios en el diseño o montaje de este BRD que redunden en una mayor retención de camarón. Por ejemplo, los pescadores del golfo de México y el Atlántico suroeste han identificado la localización del BRD como uno de los factores determinantes en la pérdida de camarón (Branstetter, 1997; Watson et al., 1999). Es claro que el escape de la pesca acompañante a través de los tres tipos de BRD evaluados se fundamenta en diferencias etológicas y no en diferencias de tamaños (Broadhurst, 2000; Ambrose et al., 2005). En teoría, la ubicación de los BRD OP y VMC (parte superior del copo) facilita prioritariamente el escape de los peces, dada su capacidad natatoria, y hace menos viable el escape del camarón. Resulta entonces lógico suponer que el escape de camarón se produce en mayor grado durante la operación de cobrado manual de la red, cuando la red pierde su geometría de trabajo, haciendo factible que el BRD quede orientado hacia abajo. Dado que el copo de las “changas” tiene una longitud de 8.5 m, la posición utilizada en los ensayos (a 7 m del inicio del copo) implica que el BRD se ubicó a una distancia equivalente a 82% de la longitud del copo (muy cerca de su parte distal). En el golfo de México el dispositivo OP se coloca generalmente a 30 mallas del inicio del copo (Branstetter, 1997). Esta misma distancia fue la que se implementó en los ensayos realizados con el OP en el CC, trabajando con redes industriales cuyos copos tienen 120 mallas de longitud (Manjarrés et al., 2008). Esto significa que en dichos ensayos el OP se ubicó a una distancia equivalente a 25% de la longitud de copo. Esto indica que un cambio a ensayar para disminuir el escape de camarón durante el cobrado de la red es la colocación del VMC a una distancia menor del inicio del copo, en cualquier caso antes de su parte central (< 4 m). Además, resulta también recomendable ensayar el efecto de una disminución en el tamaño del VMC, a fin de atenuar aún más la pérdida de camarón durante la operación de cobrado de la red. Dadas las condiciones socioeconómicas de las comunidades costeras del GDS, el manejo sostenible de la pesquería de “changas” es crucial para la subsistencia de un gran número de habitantes que dependen directa e indirectamente de dicha pesquería. Esta actividad tiene aún un gran potencial de convertirse en una actividad ecológicamente sostenible, pero ello requiere de una regulación del esfuerzo dirigido a la mitigación de la pesca acompañante y particularmente de los descartes, minimizando al mismo tiempo la captura de camarones pequeños (Emanuelsson, 2008), objetivos que se inscriben dentro de los lineamientos del Código de Conducta de la Pesca Responsable promulgado por la FAO (Eayrs, 2007). En este contexto, el uso de BRD y particularmente del VMC surge como una de las medidas de regulación y control a considerar para garantizar la viabilidad bioecológica de la pesquería artesanal de “changas”. Sumado a lo anterior, otra recomendación orientada a vincular exitosamente a los pescadores del GDS al proceso de incorporación efectiva de este BRD es propiciar su participación en jornadas de pesca

346 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 experimental donde se hagan evidentes los beneficios de reducir la pesca acompañante (Steele et al., 2002; Eayrs, 2007): menor resistencia al avance con el consecuente ahorro de combustible, un producto de mejor calidad, acceso a mercados más exigentes pero dispuestos a pagar un mejor precio, protección del medio ambiente marino y un mayor período de vida de la pesquería. En síntesis, se considera viable que, previa introducción de algunas modificaciones en su instalación que atenúen el escape del camarón, el uso del BRD tipo VMC en la pesquería de “changas” del GDS proporcionaría beneficios ecológicos, económicos y sociológicos.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo se desarrolló en el marco del proyecto “Evaluación del efecto ecológico de la pesca artesanal del camarón en el ecosistema del golfo de Salamanca y experimentación de medidas de mitigación”, financiado por Colciencias (Código 1117-489-25529) y la Universidad del Magdalena. Es oportuno agradecer de forma especial al ingeniero pesquero Roy Díaz Vesga, por su labor durante la recolección de la información de campo, y a los pescadores del municipio de Ciénaga, por su participación y aportes durante la realización de los dos ensayos objeto de este trabajo. Finalmente, deseamos agradecer los valiosos aportes de los revisores del manuscrito.

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RECIBIDO: 11/03/2014 ACEPTADO: 05/08/2014

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Bol. Invest. Mar. Cost. 43 (2) 351-361 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2014

CAULLERIELLA PETERSENAE N. SP. AND TWO NEW RECORDS OF CIRRATULIDAE (ANNELIDA: POLYCHAETA) FROM VENEZUELA

Oscar Díaz-Díaz1, Adibe Cárdenas-Oliva2 e Ildefonso Liñero-Arana1

1 Instituto Oceanográfico de Venezuela, Departamento de Biología Marina. Av. Universidad, Edif. IOV Piso 1, Cumaná, Venezuela. [email protected], [email protected] 2 Instituto Oceanográfico de Venezuela, Posgrado en Ciencias Marinas. Av. Universidad, Edif. IOV Coordinación de Postgrado, Cumaná, Venezuela. [email protected]

ABSTRACT

A total of 295 specimens of cirratulids were collected at five localities from the northeastern coast of Venezuela. Caulleriella petersenae is described as a species new to science, which is characterized by the absence of eyes and the presence of the first notopodial hooks at the chaetiger 26. On the other hand, Monticellina cf. serratiseta and Timarete caribous were recorded for the first time from Venezuela waters. All these species have been found associated to macro-algae and coral reef.

KEYWORDS: Polychaetes, annelids, biodiversity, cirratulids, Great Caribbean region.

RESUMEN

Caulleriella petersenae n. sp. y dos nuevos registros de Cirratulidae (Annelida: Polychaeta) para Venezuela. Un total de 295 cirratúlidos fueron recolectados en cinco localidades de la costa nororiental de Venezuela. Caulleriella petersenae, nueva especie para la ciencia, se caracterizó por la ausencia de ojos y la presencia de ganchos notopodiales a partir del setígero 26. Por otro lado, Monticellina cf. serratiseta y Timarete caribous fueron registradas por primera vez para Venezuela. Todas estas especies fueron encontradas asociadas a macroalgas y formaciones coralinas.

PALABRAS CLAVES: Poliquetos, anélidos, biodiversidad, cirratúlidos, Gran Caribe.

INTRODUCTION

The family Cirratulidae Ryckholt 1851, is an important and common component of intertidal and sub-tidal benthic communities, due to its abundance and frequency. Gibbs (1971) reported that some species from deep waters, such as Aphelochaeta marioni (De Saint-Joseph, 1894), may reach densities of up to 1000 ind·m-2. Although it is a well-studied family in terms of its biology, physiology, and population dynamics, it is considered to be little known taxonomically as there

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 351 are still many inconsistencies in its systematics (Rouse and Pleijel, 2001; Dean and Blake, 2007). Some of these arise with regard to the placing of multi-tentacled juveniles, which have different chaetae types and a branchial distribution unlike that observed in adults, thus making their identification difficult (Blake, 1996). Díaz-Díaz and Salazar-Vallejo (2009) have suggested that the low number of taxonomic characteristics used has led researchers to confuse juvenile specimens (or specimens at other stages of development) with adults, which has resulted in the wrong designation of several species and genera. A family revision and reordering is therefore critically necessary. A total of 12 genera and more than 170 cirratulid species are recognized, although the latter has increased in recent years. Blake (1996) described 20 new species from the continental shelf and intertidal localities of the Western Pacific coasts, mainly from California. The most recent studies include those of Dean and Blake (2007), who described eight new species in Chaetozone (3) and Caulleriella (5), and Dean and Blake (2009), who described six new species of Monticellina, both from the Pacific Central American coast. As regards to the Atlantic Ocean, Cirratulidae have been reported by Chambers (2000) and Chambers and Woodham (2003) from the seas off the northeastern coast of North America; Doner and Blake (2006) reported four new species [Chaetozone (3) and Caulleriella (1)] from shallow waters off the coast of Massachusetts. In South American waters, Elías and Rivero (2008, 2009a, 2009b) described a total of five new species from the Argentine coast. Whereas in the Great Caribbean, Wolf (1984) recorded 16 species from the Gulf of Mexico and Díaz-Díaz and Liñero-Arana (2004, 2011) recorded ten species from the continental shelf off Venezuela. Recently, an identification key for genera and species from both the Great Caribbean Sea and Mexican Pacific coasts have been published (Díaz-Díaz and Salazar-Vallejo, 2009). In this paper, three cirratulids species associated with macro- algae and coral reefs, Caulleriella petersenae n. sp, Monticellina cf. serratiseta (Banse and Hobson, 1968), and Timarete caribous (Grube, 1856), are described for the first time from the Venezuelan coast.

STUDY AREA

Biological material was collected from five localities along the northeastern coast of Venezuela (Figure 1): 1) Playa Iguana (10°38’10”N-64°04’57”W) is a rocky shore, with a Phragmatopoma sp. (Polychaeta: Sabellariidae) reef and Centroceras clavulatum population. 2) Garrapata Island (10°23’20”N-64°21’03”W) is also a rocky shore, with a great abundance of Halimeda opuntia and Caulerpa racemosa.

352 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Figure 1.Geographical locations of the sampling stations.

3) Los Venados Island (10°21’34”N-64°25’16”W) is made up of coralline sand and a reef dominated by Millepora alcicornis, Halimeda opuntia, Padina tetrastomatica and Ulva fasciata Delile, 1813, with associated macroalgae species. 4) Puerto Escondido (10°24’30”N-64°17’42”W) is characterized by coralline sand, and coral reef dominated by M. alcicornis and Acropora palmata. 5) Turpialito-Gulf of Cariaco (10°26’37”N-64°01’58”W) has coastal mangrove forests with a great abundance of Halimeda opuntia, C. racemosa, Sargassum vulgare and U. fasciata.

MATERIALS AND METHODS

Sampling was done between April 2007 and January 2009. Organisms were collected by hand with the aid of snorkeling equipment, between 0.5 and 3 m deep. Macroalgae were sampled using plastic bags, separating the algae from the substrate and introducing them into the bags carefully to prevent the escape of vagile polychaetes. Collected material was taken to the Polychaete Laboratory at the Instituto Oceanográfico de Venezuela. Polychaetes and algae were separated and fixed with 8 and 5% formaldehyde solution in seawater, respectively. Polychaetes were examined using compound and dissecting microscopes and structures with taxonomic value were extracted and mounted on slides for their study. Drawings of the complete specimens and particular morphological structures were done

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 353 following Coleman (2006). Polychaetes were deposited in three collections: the Reference Collection at the Laboratorio de Biología de Poliquetos (LBP-FamilyNo. Cat./No.Specimens), Instituto Oceanográfico de Venezuela; Museo Oceanológico Hermano Benigno Roman, Margarita Island, Venezuela (MOBR-I-1174) 07/09/13 and Museo Marino de Cumaná (Universidad de Oriente) (MMUDO-IP-024) 27/07/13. Macroalgae were deposited in the reference collection of the Laboratorio de Ficología del Instituto Oceanográfico de Venezuela.

RESULTS AND DISCUSSION

In Venezuela, polychaete studies are scarce, most have been made in the northeastern coast (Díaz-Díaz et al., 2013). Currently, four hundred and six species in 40 families are recognized, and only ten cirratulids species are recorded from Venezuelan waters. With these results the knowledge of the family Cirratulidae increase to thirteen species recorded for the country. Two hundred and ninety five cirratulid worms were examined and three species in three genera were described, Caulleriella petersenae n. sp., Monticellina cf. serratiseta (Banse and Hobson, 1968) and Timarete caribous (Grube, 1856). The latter two species are new records for Venezuela.

Caulleriella petersenae n. sp. Figure 2a-e

Material examined. Nineteen specimens: Garrapata Is. LBP-Ci0100/1 (holotype). Paratype: LBP-Ci0101/1; LBP-Ci0102/1 LBP-Ci0103/1; LBP-Ci0105/1; LBP-Ci0108/1; Los Venados Is., LBP-Ci0106/1; Playa Iguana; LBP-Ci0104/1. Garrapata Is. LBP-Ci0109/8 (only anterior end fragments) LBP-Ci0110/3, Puerto Escondido, associated with Millepora alcicornis, 18/01/08. Description. Complete specimen (holotype), 10 mm long, 0.4 mm wide, with 152 chaetigers. Prostomium conical, pointed (Figure 2a-b); eyes absent. The nuchal organs on the posterior margin of prostomium are dark and either semicircular or half-moon shaped, overlapping at the peristomial ridge. Peristomium triannulated; anterior ring covering posterior prostomium, dorsally and laterally; anterior and middle rings of similar length, posterior ring about twice the length of previous ones. Palps arising dorsally from the posterior margin of the peristomium. Branchiae from the first chaetiger emerging dorsally from the notopodial base. Capillaries (Figure 2d) on all notopodia. Bidentate hooks (Figure 2c) alternating with capillary chaetae from chaetiger 24; two hooks on chaetiger 24 and up to five on the mid body and mid-posterior chaetigers. One bidentate hook on posterior chaetigers. Capillaries

354 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Figure 2. Caulleriella petersenae n. sp. a. Anterior end, dorsal view. b. Same in lateral view. c. Bidentate hook. d. Capillary chaetae. e. Pygidium; Monticellina cf. serratiseta. f. Anterior end, dorsal view. g. Capillary chaetae. g’. Capillary chaetae detail. h. Geniculate chaetae. h’. Geniculate chaetae detail. i. Posterior end, dorsal view; Timarete caribous. j. Anterior end, dorsal view. k. Anterior end, ventral view. l. Parapod 42. m. Sigmoid hook.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 355 and bidentate hooks from the first neuropodia. Pygidium rounded with four lobes ventrally, surrounding the anus (Figure 2e). No pattern with methyl green staining was observed, except for the pygidium which stained profusely. Remarks. Caulleriella petersenae n. sp. is close to C. cucula Dean and Blake, 2007, and C. bremecae Elías and Rivero, 2008. Nevertheless, C. petersenae n. sp. is close to C. cucula Dean and Blake, 2007, differing in that: 1) The notopodial hooks in C. cucula are present between chaetigers 43 and 92 (the latter corresponds to the holotype), while in C. petersenae n. sp. they are present between chaetigers 17 and 26 (24 in the holotype). 2) The pygidium in C. cucula consists of a conical lobe, whereas in C. petersenae n. sp. it is cup-shaped, with a series of ventral lobes. 3) The nuchal organ in C. cucula is L-shaped, whereas in C. petersenae n. sp. it is semicircular or half-moon-shaped and dark (preserved material without coloration). 4) The type locality of C. cucula is the Gulf of Nicoya, Pacific coast of Costa Rica, where it is associated with soft sediments consisting mainly of mud, while C. petersenae n. sp. was found associated with macroalgae. 5) Methyl green staining in C. cucula gave a uniform green stain over the body but with the prostomium unstained and the peristomial crest and mid-ventral band, extending over the length of the body, weakly stained. Caulleriella petersenae n. sp. differs from C. bremecae in that: 1) The nuchal organs in C. bremecae, described as eyespots by Elías and Rivero (2008), are located laterally, whereas in C. petersenae n. sp. they are found dorsally. 2) The peristomium is not ringed in C. bremecae and the posterior margin is extended, forming a raised ridge that overlaps the mid-anterior portion of the first chaetiger, whereas in C. petersenae n. sp., the posterior margin is not extended and does not form a raised ridge. 3) The type locality of C. bremecae is Mar del Plata, Argentina, where it is found associated with soft sediments retained by the beds of the mussel Brachidontes rodriguezii in areas moderately enriched by sewage discharge, whereas C. petersenae n. sp. was found associated with macroalgae. 4) In C. bremecae the peristomium, palps, branchiae and the ventral region of the anterior chaetigers stain profusely with methyl green, whereas in C. petersenae n. sp. only the pygidium stains. Three Caulleriella species C. alata (Southern, 1914), C. bioculata (Keferstein, 1862), and C. zetlandica (McIntosh, 1911) have been recorded for the Great Caribbean but their presence in the region is considered questionable (Díaz-

356 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Díaz and Salazar-Vallejo, 2009), mainly due to the type localities of these species (all in European waters). Caulleriella petersenae n. sp. differs from C. alata and C. bioculata by the absence of eyes and because the notopodial hooks start on chaetiger 24 instead of on chaetigers 20-21 and 12-23, respectively. Caulleriella petersenae n. sp. is different from C. zetlandica because in the latter the notopodial hooks are absent. Finally, C. petersenae n . sp. is the only species of this genus confirmed from the Great Caribbean region to date. Variation. The paratype from Playa Iguana is 6.5 mm long, 0.3 mm wide and has 102 chaetigers, with notopodial hooks from chaetiger 21. Paratypes from Garrapata Is. are 3.5-9 mm in length, 0.2-0.4 mm in width and with 77-116 chaetigers. One paratype with 77 chaetigers has notopodial hooks from chaetiger 17, a specimen with 108 chaetigers has notopodial hooks from chaetiger 21, a specimen with 112 chaetigers has notopodial hooks from chaetiger 22, and specimens with 114 and 116 chaetigers, have hooks on chaetigers 26 and 24, respectively. Seven incomplete specimens have notopodial hooks on chaetigers 23 or 24. The smallest specimens have an inconspicuous constriction on the anterior peristomial ring, which gives a four-ringed appearance. Etymology. The species is named in honor of Dr. Mary Petersen, a highly respected polychaete taxonomist, who specializes in the family Cirratullidae. Distribution. Northeastern coast of Venezuela.

Monticellina cf. serratiseta (Banse and Hobson, 1968) Figure2f-i

Tharyx serratiseta Banse and Hobson, 1968: 37-39, Figs. 7k, l. Aphelochaeta serratiseta, Blake, 1991: 28; Díaz-Díaz and Salazar-Vallejo, 2009: 137, Fig. 1G. Monticellina serratiseta, Blake, 1996: 325, Fig. 8.25A-D; Dean and Blake, 2009: 122; Magalhães and Bailey-Brock, 2013: 96. Material examined. LBP-Ci0020/1, Garrapata Is. (04/2007), associated with Caulerpa racemosa (Chlorophyta), collected by Díaz-Díaz and Cárdena-Oliva at a depth of 1.5 m. Description. Complete specimen, 10 mm long, 0.4 mm wide with 121 chaetigers. Prostomium conical, pointed, eyes absent. Semicircular nuchal organs present. Peristomium triannulated (Figure 2f). Palps arising dorsally from the anterior margin of chaetiger 1. First pair of branchiae on chaetiger 1, dorsal to notopodial chaetal bundle and posterior to dorsal tentacles, one pair on each segment, continuing on subsequent chaetigers until near the end of the body, all branchiae

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 357 longer than body width. Capillary chaetae on all parapodia; notochaetae (Figure 2g) half as long as the width of the segments, with weakly serrated margins (Figure 2g’); neurochaetae capillaries smooth on anterior segments; capillaries shorter, slightly geniculated, with expanded serrated blades, from chaetiger 12 (Figure 2h, h’). Chaetigers 90-111expanded (Figure 2i). Pygidium is a simple terminal lobe. Anus dorsal. Remarks. Currently13 species of Monticellina are recognized (Blake, 1991,1996; Magalhães and Bailey-Brock, 2013); of these, only M. dorsobranchialis (Kirkeegard, 1959) has been recorded from the Great Caribbean, but its presence in the region is questionable (Díaz-Díaz and Salazar-Vallejo, 2009) since its type locality is Angola (Africa). Monticellina dorsobranchialis differs from the specimen examined in this study in that the capillary chaetae are serrated but not widened subdistally, the prostomium is short, the anterior branchiae are dorsally fused to the notopodia and from chaetiger 20 they are moved to the middle-dorsal region. Monticellina cf. serratiseta is somewhat similar to M. secunda (Banse and Hobson, 1968) and M. serratiseta (Banse and Hobson, 1968). However, it differs from the former species in presenting widened neurochaetae; in addition, M. secunda has chaetae from chaetiger 25 on both the notopodia and neuropodia, whereas the examined specimen has chaetae from chaetiger 12 but only on the neuropodia. It is, nevertheless, very similar to the original description, and agrees with its figure 7i (Banse and Hobson, 1968). Monticellina cf. serratiseta is close to M. serratiseta in that both show widened capillary neurochaetae with serrated margins; however, these start at chaetiger12 in the former and between chaetiger 75-100 in the latter. The specimen examined was identified as M. cf. serratiseta because 1) the second pair of branchiae emerge dorsally from the chaetal bundle on the second chaetiger; 2) the first chaetiger has no posterior margin (as in M. serratiseta); 3) the branchiae are longer than the width of the body; and 4) the type locality for M. serratiseta is Puget Sound, Washington. The revision of more specimens is required in order to confirm their identity or consider a new species. Distribution. Northeastern coast of Venezuela.

Timarete caribous (Grube and Ørsted in Grube, 1859) Figure 2j-m

Cirrhatulus caribous Grube and Oersted in Grube,1859: 106; Hartman, 1959: 403. Timarete caribous, Díaz-Díaz and Salazar-Vallejo, 2009: 145, Fig. 6a. Material examined. Two hundred and seventy five specimens. LBP-

358 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Ci0001/242, Venado Is. (08/2008), associated with Centroceras clavulatum; LBP- Ci0002/23, Turpialito (01/2009), associated with Padina tetrastomatica. Material collected by Díaz-Díaz and Cárdena-Oliva, between 1-3 m deep. Description. Complete specimen with 80 chaetigers (26.7 mm long and 1.6 mm wide). Body elongated, thickened throughout, with short segments, tapering posteriorly (Figure 2j) and with a shallow ventral groove (Figure 2k). No color spots on either the dorsal or ventral body surfaces. Prostomium conical, broad, bluntly pointed on anterior margin, wider than long, without eyes. Peristomium short, about 1.5 times longer than the prostomium, with two distinct annulations. Tentacles cirriform from the fourth chaetiger arranged in two separate groups. Branchiae from chaetiger 1 to posterior segments, with variable positions; near the notopodia base on anterior segments and slightly displaced dorsally on the middle and subsequent chaetigers (Figure 2l). Parapodia poorly developed; notopodia and neuropodia widely separated. All chaetae simple, including the capillary chaetae in noto- and neuropodia all chaetigers. Acicular spines slightly sigmoid and pale brown (Figure 2m), with up to three spines from notopodium 11 and neuropodium 5. Last five neuropodia with 1-2 sigmoid spines, capillary chaetae absent. Pygidium rounded, lobe shaped, with terminal anus. Live specimens pale green. Remarks. Only three species of the genus Timarete have been previously recorded for Venezuela: Timarete sp., T. punctata (Grube, 1859), and T. tentaculata (Montagu, 1808) (Díaz-Díaz and Liñero-Arana, 2004). Timarete tentaculata, from South Devon, England, differs from T. caribous because the former only has neuropodial hooks. Timarete caribous is, however, similar to T. punctata, from the Caribbean Sea, in that both species have hooks on both branches, but they differ in that T. caribous has a uniform color, while T. punctata has irregularly distributed dark spots on the body and branchial and tentacular filaments. It is likely that the material identified as Timarete sp. by Díaz-Díaz and Liñero-Arana (2004) corresponds to T. caribous. Variation. Specimens 13.5-28 mm long, 0.7-1.4 mm wide, with 76-159 chaetigers; notopodial hooks from chaetigers 8-13; one specimen with 159 chaetigers has notopodial hooks from chaetiger 13 and one with 112 chaetigers has notopodial hooks from chaetiger 22. Neuropodial hooks from chaetigers 4-7. The smallest specimens have a smooth constriction on the peristomium, giving a four-ringed appearance. Some specimens with very short branchiae on the first four chaetigers. Distribution. Great Caribbean region.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 359 ACKNOWLEDGEMENTS

The authors would like to thank the Consejo de Investigación of the Universidad de Oriente for funding this study through the project “Poliquetos (Annelida: Polychaeta) de la costa nororiental” (CI-2-030601-1279/06), and the Instituto Oceanográfico de Venezuela for logistical support.

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RECEIVED: 07/10/2013 ACCEPTED: 24/09/2014

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 361

Bol. Invest. Mar. Cost. 43 (2) 363-382 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2014

EVALUACIÓN DEL CICLO GAMETOGÉNICO DE ARGOPECTEN NUCLEUS (PECTINIDAE, BIVALVIA) EN SISTEMA DE CULTIVO SUSPENDIDO, EN LA BAHÍA DE NENGUANGE, SANTA MARTA, COLOMBIA*

Yucellys P. Daniel-Lemus1, Ernesto J. Acosta-Ortiz2, Félix de Jesús Cuello1 y Javier Gómez-León3

1 Universidad del Magdalena, Programa de Ingeniería Pesquera. Carrera 32 No 22-08, Santa Marta, Colombia. [email protected], [email protected] 2 Wehrheimer Weg 2 Friedberg 61169 (Hessen) Alemania. [email protected] 3 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar), Calle 25 No. 2-55 Playa Salguero, El Rodadero, Santa Marta, Colombia. [email protected]

RESUMEN

Entre abril y septiembre de 2010, fue estudiado el ciclo gametogénico del pectínido Argopecten nucleus en la bahía de Nenguange, Parque Nacional Natural Tayrona. Diez organismos fueron colectados cada 14 días y se procesaron sus gónadas para histología; paralelo a esto se realizó un seguimiento de la apariencia morfocromática de la gónada a 55 individuos mantenidos en un sistema de cultivo suspendido, estableciendo cinco estadios así: I = Reposo e indiferenciación; II = Desarrollo inicial; III = Desarrollo avanzado; IV = Maduro y V = Desove. El estadio gonadal predominante fue el III con un promedio de aparición de 60%, seguido del estadio V con 20.7%, después el IV con 13.5% y finalmente los estadios II y I con 5.1 y 0.6% respectivamente. Se encontró una relación significativa entre el índice gonadosomático con la precipitación (p = 0.0001), temperatura (p = 0.0015), salinidad (p = 0.0003) y clorofila a (p = 0.0285). El factor de condición (FC) mostró una correlación con la materia orgánica particulada (MOP; p = 0.0243); sin embargo, al realizar una prueba de regresión simple la MOP no afecta de manera sustancial al FC con un índice de correlación de 4.53.

PALABRAS CLAVES: Argopecten nucleus, ciclo gametogénico, histología, cultivo suspendido.

ABSTRACT

Gametogenic cycle assessment of Argopecten nucleus (Pectinidae, Bivalvia) in suspended culture system in Nenguange Bay, Santa Marta, Colombia. Between April and September 2010, the gametogenic cycle of the scallop Argopecten nucleus was studied in Nenguange Bay in Tayrona National Park. Ten organisms were collected every 14 days and processed for histology of their gonads. Parallel to this, the morfocromatic appearance of the gonads of 55 individuals kept in a suspended culture system was followed, setting up five stages as follows: I = Rest and undifferentiation; II = Initial development; III = Advanced development; IV = Mature; and V = Spawning. The predominant gonadal stage was III with an average of 60%, followed by stage V with 20.7%, followed by IV with 13.5%, and finally stages II and I with 5.1 and 0.6% respectively. We found a significant relationship between the gonadosomatic

* Contribución No. 1148 del Instituto de Investigaciones Marinas y Costera (Invemar).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 363 index and precipitation (p = 0.0001), temperature (p = 0.0015), salinity (p = 0.0003), and chlorophyll a (p = 0.0285). The condition factor (CF) showed a correlation with particulate organic matter (POM; p = 0.0243), however, when performing a simple regression, the test indicated that the MOP will not substantially affect the FC with a correlation index of 4.53.

KEYWORDS: Argopecten nucleus, gametogenic cycle, histology, suspended culture.

INTRODUCCIÓN

Los pectínidos constituyen uno de los grupos más importantes en la acuicultura, ya que presentan un alto potencial como recurso alimentario, generan rentabilidad económica y tienen un crecimiento relativamente rápido (Pereira y Ferreira, 2006), permitiendo de esta manera que su cultivo sea una herramienta que promete proyectarse a escala comercial en Colombia, contribuyendo así a la reducción de la presión sobre los ecosistemas costeros y la diversificación de la acuicultura (Castellanos y Campos, 2007). Estas ventajas han motivado el cultivo de dichos organismos a nivel comercial en países como China y Japón (Patinopecten yessoensis), España (Pecten maximus) Canadá (Argopecten irradians), Francia (P. maximus), Chile y Perú (A. purpuratus), México (Nodipecten subnodosus) y Ecuador (A. ventricosus). Por otro lado, se han realizado cultivos a nivel experimental en Argentina (Aequipecten tehuelchus), Brasil (N. nodosus) y Venezuela (A. nucleus, N. nodosus y Euvola ziczac) (Illanes et al., 1985; Avendaño et al., 2001; Velasco, 2008). En Colombia, el Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar) desde 1994 ha llevado a cabo diversas investigaciones en ecología, dinámica poblacional, patrón de abundancia larval en el plancton, captación de semilla y cultivo en campo, con lo cual se ha identificado entre otras, al pectínido A. nucleus como una de las especies nativas con potencial para el cultivo por su rápido crecimiento, alta producción de carne y buen precio en el mercado (Urban, 1999; Valero et al., 2000). Esto ha motivado su cultivo a nivel experimental con la implementación en 1998 por parte de Invemar de una estación en la bahía de Nenguange en el Parque Nacional Natural Tayrona (PNNT) (Urban, 1999) y otra en 2004 en Bahía Portete (La Guajira) (Invemar, 2005, 2009). Así mismo, la Universidad del Magdalena en 2009 instaló una estación en la bahía de Taganga para el cultivo de los pectínidos N. nodosus y A. nucleus; pese a los buenos resultados logrados en estos trabajos, uno de los principales problemas es el abastecimiento de semilla del medio natural, pues para A. nucleus su abundancia es baja, variable y poco predecible (De la Roche y Vélez, 1997; Valero et al., 2000), obteniendo en promedio de tres a cinco organismos por colector (Castellanos y Campos, 2007).

364 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 En cuanto a investigaciones referentes al ciclo gametogénico de A. nucleus, son escasas y se limitan tan solo a registros aislados de estadios de madurez con fines de reproducción en laboratorio. Dentro de este contexto Román et al. (2001) señalan que A. nucleus tiene desoves sucesivos durante los meses de enero a junio. Por su parte, Velasco (2008) hizo una modificación de la tabla de estadios de madurez gonadal de Sastry (1963) y Cochard y Devauchelle (1993) para determinar, por medio de la apariencia de la gónada, el grado de madurez de los pectínidos A. nucleus y N. nodosus, con fines de reproducción en laboratorio. Los estudios histológicos de la gónada en bivalvos nos dan una idea precisa del desarrollo de los gametos y de la ocurrencia de otros fenómenos, como la atresia ovocitaria seguida por la lisis, que en algunas especies parecen formar parte de su estrategia reproductiva. Trabajos de investigación usando la técnica de histología para evaluar ciclos reproductivos en pectínidos son escasos, sin embargo se destacan: Pecten papyraceus, A. purpuratus, A. circularis, P. maximus, A. tehuelchus (Salaya y Pechaszadeh, 1978; Chávez e Ishiyama, 1989; Villalejo-Fuerte, 1992; Jaramillo et al., 1993; Pazos et al., 1996; Narvarte y Kroeck, 2000). Dentro de la acuicultura de pectínidos, la determinación de los estadios de madurez máxima, al igual que la colecta de semilla proveniente de organismos mantenidos en cultivo, es de vital importancia tanto para la cosecha como para reabastecimiento de los cultivos. Dentro de los principales factores que afectan la producción de óvulos y esperma (gametogénesis) están las variaciones ambientales, siendo la temperatura y la cantidad de alimento los más influyentes (González et al., 1999). Del mismo modo, factores endógenos como el tamaño y la edad de los organismos son importantes en este proceso (Fernández, 1991; Helm et al., 2006). Por lo tanto este trabajo estudió la relación existente de los parámetros ambientales (temperatura, salinidad, transparencia, materia orgánica particulada, clorofila a y precipitaciones) sobre el ciclo gametogénico de A. nucleus, como un aporte de información fundamental para conocer las épocas en las cuales los organismos se encuentran en el máximo grado de madurez sexual, sus picos de desoves y el tiempo más propicio para realizar la colecta de semilla del medio natural.

ÁREA DE ESTUDIO

Este estudio se llevó a cabo en la bahía de Nenguange (PNNT; 11o20’N, 74o10’O) (Figura 1), ubicada al nororiente de la ciudad de Santa Marta en el Caribe colombiano (Urban, 1999). El régimen climático regional se caracteriza por ser seco con fluctuaciones entre semidesértico y desértico, comprende una época lluviosa de junio a noviembre intercalada con un corto período seco entre julio y agosto (Veranillo de San Juan) y otro de

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 365 sequía de diciembre a mayo (Ramírez, 1983). El promedio de la temperatura del agua en la región varía entre 22 y 30 °C, con una salinidad que fluctúa entre 33 y 37, la concentración de seston tiene valores entre 0.93 y 1.73 mg.L-1 y la materia orgánica particulada en el agua oscila entre 0.42 y 0.93 mg.L-1 (Urban, 1999; López, 2008).

Figura 1. Ubicación del área de estudio, bahía de Nenguange. Modificado por Morales del Sistema de Información Ambiental Marino (SIAM) de Colombia.

MATERIALES Y MÉTODOS

Entre abril y septiembre de 2010 se colectaron un total de 165 organismos, provenientes de una misma cohorte de un experimento de campo del Invemar; estos individuos eran mantenidos en un cultivo suspendido tipo linterna entre 5 y 8 m de profundidad en la bahía de Nenguange (PNNT), con una talla inicial promedio de 40.9 ± 0.5 mm y un estadio de madurez sexual III según la escala de madurez adaptada por Velasco (2008). Los organismos fueron marcados y divididos en dos grupos: el primero, denominado grupo de seguimiento morfocromático, conformado por 55 individuos, que aportaron información con respecto al aspecto de la gónada, al igual que el peso de los organismos. El segundo, llamado de seguimiento histológico conformado por 110 animales, de los cuales se sacrificó una muestra de 10 organismos por muestreo, en intervalos de 14 días (exceptuando el ultimo muestreo que fue de 20 días) con el fin de realizar cortes

366 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 histológicos y siguiendo la metodología descrita por Gómez-León (2005), se realizaron cortes transversales de 5 mm de grosor de las gónadas previamente fijadas en formaldehido al 4%, para deshidratarlas pasando por una serie sucesiva de baños en etanol de diferente gradación. La eliminación de los restos de alcohol se llevó a cabo en medio soluble de parafina (xileno) y por último se incluyeron en parafina líquida; este procedimiento se realizó en un procesador de tejido automático Shandon Citadel 2000. A continuación se hicieron cortes de 5 µm de espesor utilizando un micrótomo Microm HM 325. Las secciones resultantes se estiraron en un baño de agua destilada a 45 ºC, se recogieron en un portaobjetos (dos secciones por portaobjetos) y se secaron al aire. El siguiente paso consistió en el desparafinado de las secciones dispuestas en el portaobjetos y la tinción hematoxilina-eosina. Los cortes se observaron bajo un microscopio con el fin de realizar un análisis cualitativo de la gónada y así obtener una escala propia de madurez sexual, clasificando histológicamente los estadios de desarrollo gonadal, este grupo también fue utilizado para obtener el factor de condición (FC) y el índice gonadosomático (IG). Los animales de ambos grupos fueron mantenidos en sistemas de cultivo suspendido tipo mini- linterna, a una densidad constante de 30% de cobertura y profundidad de 5 m. En cada uno de los muestreos en el lugar de cultivo se registró la temperatura (termómetro de mercurio) a 5 m de profundidad, salinidad (conductímetro YSI-EC 300) y transparencia (disco Secchi) del agua de mar. Además se tomaron muestras de agua para análisis de clorofila a, la cual se determinó por el método de sólidos totales en suspensión seco a 103-105 °C (Garay et al., 2003), y materia orgánica particulada, empleando la técnica descrita por Lorenzen (1967) y adaptada por Garay et al. (2003). También se obtuvo información de la precipitación suministrada por el Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales de Colombia (Ideam), para relacionarla con el desarrollo gonadosomático de la especie, con el FC y el IG. La determinación del FC y del IG se calculó mediante las fórmulas descritas por Villalejo-Fuerte y Ceballos (1996),

FC = B/T*100

donde, B = Peso húmedo en gramos de las partes blandas T = Peso húmedo en gramos total del animal

IG = G/B*100

donde, G = Peso húmedo en gramos de la gónada

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 367 Análisis de los datos Las pruebas estadísticas se efectuaron con el software Statgraphics Centurion XV considerando un α de 0.05. Teniendo en cuenta que durante el período evaluado se presentaron fuertes lluvias, mayores a la registradas en años anteriores, se evaluó si durante el período del ensayo existieron diferentes niveles en las precipitaciones, considerando un nivel de 3 mm como límite entre baja y alta precipitación, para lo cual se probaron los supuestos de normalidad de residuos y homogeneidad de varianzas; en caso de rechazo se empleó la prueba de Kruskal-Wallis. Para identificar cuáles variables ambientales (materia orgánica particulada, clorofila a, temperatura, salinidad, transparencia y precipitación) tenían correlaciones significativas con el FC y el IG se empleó la prueba de Spearman, luego se efectuó una matriz de regresiones simples con las variables que producen un efecto significativo sobre el FC y el IG. Posteriormente se buscó el modelo más simple que explicara la mayor variabilidad del IG y el FC.

RESULTADOS

El estadio predominante a lo largo del ensayo fue el III, principalmente en los tres primeros muestreos, con valores que oscilaron entre 93 y 100%, registrando los menores en el muestreo del 25 de mayo (27.7%), 22 de junio (25.0%) y 3 de agosto (19.4%), caracterizados por la presencia de altos porcentajes de organismos desovados a partir del cuarto muestreo (25 de mayo), con 59.6%. En el quinto muestreo (8 de junio), ocurrió una rápida recuperación gonadal, observándose un alto porcentaje de animales en estadio III (79.5%); sin embargo, también se registraron bivalvos en estadios V (2.3%), II (13.6%) y I (4.6%). De igual manera, el estadio de madurez II presentó valores muy bajos a lo largo del muestreo, alcanzando el máximo el 3 de agosto con 19.4% (Figura 2). En cuanto a los organismos desovados, se observaron en cinco de los once muestreos con porcentajes entre 2.3 y 63.6%, caracterizándose en su gran mayoría por ser desoves parciales (en el cual se nota que la gónada no queda completamente vacía), a excepción del 3 de agosto, en el cual 50% de los organismos desovados desocuparon en su totalidad la gónada, viéndose una gónada completamente translúcida. A pesar de que el máximo estadio madurez sexual (IV) se observó a partir del cuarto muestreo, también se registró en seis de los once con valores relativamente bajos, oscilando entre 4.5% (22 de junio) y 31.2% (17 de agosto), a excepción del 6 de julio en el que el estadio IV fue el dominante con 72.5% de organismos en su máximo estadio de madurez (Figura 2).

368 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Estado I Estado II Estado III Estado IV Estado V 100

90

) 80 % (

l

a 70 d a n

o 60 g

z

e 50 r u d

a 40 m

e 30 d

o i

d 20 a t s

E 10

0 13-Abr 27-Abr 11-May 25-May 08-Jun 22-Jun 06-Jul 20-Jul 03-Ago 17-Ago 06-Sep

Fechas de muestreo Figura 2. Porcentaje de los estadios de madurez gonadal de Argopecten nucleus mantenidos en cultivo suspendido.

Descripción histológica de la gónada Esta descripción se hizo con base en la tabla morfocromática de madurez sexual de Velasco (2008), adaptándose a los resultados histológicos obtenidos en este estudio. Estadio I o etapa de reposo e indiferenciación. Es la etapa posterior a la emisión total de gametos. En este estadio se inicia la reestructuración de los tejidos de reserva, tanto los folículos como los túbulos seminíferos se encuentran prácticamente vacíos, contraídos, las paredes son gruesas y no tienen células germinales (Figura 3a), por lo tanto el sexo no se puede diferenciar (Figura 3b). Estadio II o etapa de desarrollo inicial. La gónada se caracteriza por presentar una gran actividad gametogénica, en la que se empiezan a integrar los folículos y los túbulos seminíferos, que están separados por tejidos conectivos (Figuras 3c y d). En las hembras los ovocitos crecen, el núcleo engorda y la cromatina se dispersa en forma de una fina red, para entrar en mitosis; la relación núcleo citoplasma disminuye paulatinamente a medida que los ovocitos se desarrollan, con un diámetro del núcleo de 6.2-8.0 µm. En los machos, al igual que en las hembras, se dan cambios de volumen y morfología nuclear, siendo la cromatina más densa en los espermatocitos que en los ovocitos. En las secciones histológicas, se encuentran diferentes estados de desarrollo: células madres, ovocitos vitelogenéticos adheridos a la pared de los folículos con diámetro promedio folicular de 351 µm y una distancia entre folículos de 122 µm. Espermatocitos dentro de los túbulos seminíferos con diámetro promedio tubular de 293 µm y una distancia entre túbulos de 115 µm. El centro de los folículos y túbulos se encuentra vacío.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 369 a b

c d

e f

g h

i j

Figura 3. Microfotografías y apariencia morfocromática de la gónada de Argopecten nucleus. I: Etapa de reposo (a y b), lumen del intestino (Li). II: Etapa de desarrollo inicial (c y d). III: Etapa de desarrollo avanzado (e y f). IV: Etapa de madurez (g y h). V: Etapa de desove (i y j).

370 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Estadio III o etapa de desarrollo avanzado. En esta etapa la foliculogénesis y gametogénesis son intensas, llegando a aparecer los primeros gametos maduros (espermatozoides y ovocitos) (Figuras 3e y f). Los folículos pasan a ocupar la mayor parte de la masa visceral, reduciéndose a la presencia del tejido muscular y conectivo. Los procesos que caracterizan esta fase son la ovogénesis en hembras y la espermatogénesis en machos. Durante la previtelogénesis los ovocitos crecen lentamente, los cromosomas están difuminados y el citoplasma enriquecido con ribonucleoproteínas, aumentando el nucléolo de tamaño y sufriendo la primera división nucleolar cuando se aproxima la vitelogénesis (Lubet, 1959). En la vitelogénesis los ovocitos aumentan de tamaño y acumulan reservas vitelínicas (inclusiones lipídicas, granulación de mucopolisacáridos y plaquetas vitelínicas proteínicas) en el citoplasma. En la espermatogénesis, las espermatogonias van formando una o dos capas periféricas en los acinos gonádicos y al entrar en meiosis se pueden observar todos los estadios espermatogénicos estratificados en capas sucesivas y dirigidas hacia el lumen del túbulo. A medida que avanza el desarrollo, el citoplasma va decreciendo en tamaño y las células van siendo más pequeñas. Las espermatogonias dan origen a los espermatocitos primarios por mitosis, enseguida el espermatocito primario pasa a espermatocito secundario iniciando la meiosis y el paso de espermatocito secundario a espermátidas concluye la segunda división meiótica. Empieza entonces la espermiogénesis, que es la diferenciación de las espermátidas en espermatozoides. En esta etapa los centriolos se disponen perpendicularmente dando lugar a la aparición del flagelo. Empieza entonces la espermiogénesis, que es la diferenciación de las espermátidas en espermatozoides. El centro de algunos folículos se encuentra vacío con diámetro promedio folicular de 219 µm y una distancia entre folículos de 34 µm. Se encuentra una cantidad variable de espermatocitos y espermátides dentro de los túbulos seminíferos con diámetro promedio tubular de 363 µm y una distancia entre folículos de 43 µm. Estadio IV o etapa de madurez. Período donde los gametos maduran, estando aptos para ser liberados al medio (Figuras 3g y h). La gónada es una masa compacta uniforme, con folículos llenos de ovocitos maduros con diámetro promedio folicular de 517 µm y una distancia entre folículos de 21 µm. Túbulos seminíferos llenos de espermatozoides maduros, con diámetro promedio tubular de 293 µm y una distancia entre folículos de 115 µm. Casi no se observa tejido conectivo. En machos los acinos gonadales contienen principalmente espermatozoides que dirigen sus flagelos hacia el eje central del acino. Las otras formas gametogénicas (espermatogonias, espermatocitos y espermátidas) prácticamente desaparecen. El tejido de reserva intrafolicular desaparece, toda el área gonadal es tomada por gametos maduros.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 371 Estadio V o etapa de desove. Se aprecia la reducción en la cantidad de gametos y la aparición de espacios vacíos en la gónada ocupando un volumen variable en diferentes animales, dependiendo de lo avanzado del desove (Figuras 3i y j). Los folículos generalmente se rompen, se confunden entre sí y los túbulos seminíferos parcialmente vacíos se muestran segregados, disminuyendo drásticamente la cantidad de espermatozoides.

Índice gonadosomático (IG) y factor de condición (FC) El FC tuvo un promedio de 32.9%, alcanzando un valor máximo de 36.1% durante el muestreo del 20 de julio, a partir de esta fecha y durante los dos siguientes muestreos se registró una disminución constante en el FC, con su valor más bajo (30.3%) el 17 de agosto (Figura 4). Mientras que el IG mostró dos períodos de madurez, con valores mínimos el 25 de mayo (3.5%) y el 22 de junio (4.1%), observando el mayor IG el 6 y 20 de julio con 11 y 8% respectivamente, cuando los individuos se encontraban en un estadio de desarrollo gonadal avanzado y máximo (estadio III y IV) (Figura 3). Tanto el FC como el IG presentaron similitudes, principalmente entre el primer y segundo muestreo, pero a partir de este último, mientras el FC aumentaba el IG disminuía y viceversa, ya que se ha demostrado que el IG se relaciona de forma inversa al FC debido a una demanda de energía por parte del individuo para procesos reproductivos (González y Oyarzún, 2012), esta tendencia se mantuvo hasta el 6 de julio caracterizado por presentar el máximo estadio de madurez sexual. A partir de ese momento tanto el FC como el IG mostraron una rápida tendencia decreciente, que para el caso del IG se estabilizó a partir del 3 de agosto y para el FC el 17 de agosto (Figura 4).

Factor de condición Indice gonadosomático 38 20

36 18

34 16 n ó

i 32 14 c i d

n 30 12 o c

e nadosomático

d 28 10

r g o o

t

c 26 8 a F

24 6 Índic e

22 4

20 2 13-Abr 27-Abr 11-May 25-May 08-Jun 22-Jun 06-Jul 20-Jul 03-Ago 17-Ago 06-Sep

Fechas de muestreo Figura 4. Variación del factor de condición e índice gonadosomático de Argopecten nucleus.

372 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Variables ambientales Las variables ambientales presentaron un cambio fuerte después del muestreo del 6 de julio (período caracterizado por presentar el máximo grado de madurez sexual en los organismos), registrándose un rápido incremento en variables como MOP, temperatura y precipitaciones, mientras que la clorofila a, la salinidad y la transparencia presentaron una disminución (Figura 5). El contenido de MOP mantuvo un promedio de 1.11 mg.L-1, fluctuando entre un mínimo de 0.57 mg.L-1 en el muestreo del 22 de junio y un máximo de 1.59 mg.L-1 para el 6 de septiembre (Figura 5a). Sin embargo, la menor concentración de clorofila a se registró el 17 de agosto con 0.16 µg.L-1 y la máxima el 27 de abril con 1.62 µg.L-1, cabe anotar que disminuyó a partir del 6 de julio hasta finalizar el trabajo (Figura 5b). No obstante, el registro más alto de la temperatura fue en julio con 31 ºC y el más bajo en mayo y junio con 28.5 ºC (Figura 5c). La salinidad presentó su mayor valor en los muestreos del 11 de mayo al 8 de junio con 36, y los menores del 13 al 27 de abril y el 6 de julio con 31 (Figura 5d). En cuanto a la transparencia, su valor mínimo (3.2 m) se registró el 27 de abril y un máximo de 18 m para el 8 de junio, manteniéndose luego desde el 22 de junio hasta el 6 de septiembre entre 5.5 y 7 m (Figura 5e). En la Figura 5f, se muestran los niveles de precipitación, observando bajas precipitaciones de abril a junio (< 3 mm), exceptuando el período del 11 de abril al 10 de mayo cuando la precipitación fue semejante a la registrada en la época de julio a septiembre (> 3 mm), meses que se consideraron de alta precipitación.

Análisis de datos Se encontraron dos niveles de precipitacion significativamente diferentes durante el estudio, uno alto (> 3 mm) y otro bajo (< 3 mm) (Kruskal-Wallis, p = 0.00252; Tabla 1). También se demostró con la prueba de Spearman qué variables influían sobre el FC, observando la MOP como la única que se correlaciona con un p = 0.0243 (Tabla 2). Luego, para ver si la MOP afectaba de manera sustancial al FC se realizó una regresión simple, mostrando que la MOP no causaba cambios significativos al FC, con un índice de correlación de 4.53 (Tabla 3). En cuanto al IG, la precipitación, temperatura, salinidad y clorofila a mostraron una correlación significativa (Tabla 2), siendo la precipitación (p = 0.0001) y la temperatura (p = 0.0015) las que explicaron 36.84 y 29.19% de la variable respuesta (Tabla 4).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 373 p e S - 6 0 o g A - 7 1 o g A - 3 0 l u J - 0 2 l u J o - s 6 e a 0 t r h s c F e n

u m u e J

- d e

2 2 d e

o s l s a a v n u J e r - t e c h 8 0 I n F y a M - 5 Materia orgánica particulada. b. particulada. orgánica a. Materia 2 y a M - 1 1 r b A - 7 2 r b A - 3 1 8 6 4 2 0 2 0 8 9 0 1

.5 .5 .5 .5 .5

1 1 2 2 3 3

7 8 9 0 1

) m m ( n ó i c a t i p i c e r

2 P 2 2 3 3 ) C ° ( a r u t a r e p m e T c f p e p e S - S 6 - 0 6 0 o o g g A - A - 7 7 1 1 o o g g A A - - 3 3 0 0 l l u u J J - - 0 0 2 2 l l u u o J J - - o e 6 6 e 0 0 t r t r s s n n u u m u e J

J m u e - -

2 2 2 d e 2

d e

s s a a n n u u J J - e c h - 8 e c h 8 F 0 0 F y y a a M M - - 5 5 2 2 y y a a M - M - 1 1 1 1 r b r b A - A 7 - 2 7 2 r b r A b - A 3 - 1 3 1 1 0 f. Precipitación. .6 .4 .2 .8 .6 .4 .2

8 6 4 2 0 8 6 4 2 1 1 1 0 0 0 0

1 1 1 1 1

) L . g µ ( a l i f o r o l C

a

) m ( a i c n e r a p s n a r T 1 - b e p e S - p 6 e 0 S - 6 0 o g A o - g 7 1 A - 7 1 o g A o - g 3 A 0 - e. Transparencia. 3 0 l u J l - u 0 J 2 - 0 2 l u l J o - u e 6 J o - 0 t r 6 e s 0 t r s n u m u e n J

- u J 2 m u e -

2 d e d. Salinidad. 2

2 s d e

a s n u a n J u - e c h J 8 - F 0 8 e c h 0 F y a y a M - M 5 - 2 5 2 y y a a M - M - 1 1 1 1 r r b b A A - - 7 7 2 Fluctuación de las variables ambientales en el lugar de cultivo en la bahía de Nenguange, durante el período de estudio. período el durante de Nenguange, bahía en la lugar de cultivo en el ambientales de las variables Fluctuación 2 r r b b A A - - 3 3 1 1 1 .5 .5 .5 .5 .5 .5 .5 .8 .8 .6 .4 .6 .4 .2

0 1 2 3 4 5 6 1 0 0 0 1 1 1

3 3 3 3 3 3 3

) L . g m ( a d a l u c i t r a p a c i n á g r o a i r e t a M d a d i n i l a S

1 - d a Figura 5. Figura Clorofila a . c. Temperatura.

374 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Tabla 1. Prueba de Kruskal-Wallis para precipitación (mm). Estadístico = 108.321. Valor p = 0.00252. Precipitación Tamaño Muestra Ámbito promedio Alta 41 162.0 Baja 141 71.0

Tabla 2. Correlación de Spearman (α = 0.05). Entre el factor de condición y las variables ambientales Parámetro Coeficiente de correlación Valor-p Precipitación (m) 0.0879 0.3589 Temperatura (ºC) 0.1768 0.0649 Salinidad 0.0568 0.5534 Clorofila a (µg.L-1) 0.0976 0.3084 Materia orgánica particulada (mg.L-1) -0.2157 0.0243 Transparencia (m) 0.0237 0.8048 Entre el índice gonadosomático y las variables Precipitación (m) 0.5346 0.0001 Temperatura (ºC) 0.4969 0.0015 Salinidad -0.3435 0.0003 Clorofila a (µg.L-1) -0.2098 0.0285 Materia orgánica particulada (mg.L-1) -0.0592 0.5364 Transparencia (m) -0.1250 0.1920

Tabla 3. Regresión simple entre la materia orgánica particulada y el factor de condición. Parámetro Materia orgánica particulada (mg) Modelo y= 2√(1425-318.204 2√(x) r -0.212927 R2 4.53379 Modelo de mejor ajuste Cuadrado de Y raíz cuadrada de X

Tabla 4. Regresión simple de precipitación, temperatura, clorofila a y salinidad con el índice gonadosomático. Precipitación Temperatura Clorofilaa Parámetro Salinidad (mm) (ºC) (µg/L) Correlación 0.5346 0.4969 -0.3435 -0.2098 Valor-p 0.0001 0.0015 0.0003 0.0285 -10.781 + 549.788 Modelo 4.855 + 0.128X2 -15.213+ 0.024X2 (2.566 - 0.320*X)2 X r 0.607006 0.540352 0.374664 -0.296928 R2 36.8457 29.198 14.0373 8.81662 Modelo de Cuadrado de X Cuadrado de X Inversa de X Raíz cuadrada de Y mejor ajuste

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 375 DISCUSIÓN

Las observaciones histológicas de las gónadas en el período de desove mostraron que algunos folículos estaban en parte desovados y en parte sin evidencias de evacuación, por lo que es probable que algunos ovocitos conservados en el ovario sean expulsados en uno o varios desoves posteriores. Esta emisión discreta de los gametos podría repetirse hasta producir la evacuación total de la gónada al final de la temporada de desove. También son probables la ocurrencia de más de un ciclo gametogénico durante el período de desove y las emisiones discretas de gametos, las cuales producen espacios vacíos en los folículos, como lo indican Salaya y Penchaszadeh (1978) para Pecten papiraceus de Venezuela. Comúnmente los ciclos reproductivos incluyen un estadio de reposo tras la puesta, como fue en nuestro caso; sin embargo, existen excepciones en pectínidos, como Pecten novaezelandiae (Williams y Babcock, 2004), Chlamys varia (Iglesias, 2012) y Pecten maximus (Mason, 1958; Paulet, 1990) que mencionan que existe un estadio 0 sin presencia de folículos y sin sexo distinguible, folículos que han disminuido su diámetro, paredes foliculares cubiertas de gonias, gonoductos en su máxima expansión, presencia de numerosas células vesiculares y gran afluencia de amebocitos que fagocitan los gametos residuales. En el estadio II, la relación núcleo-citoplasma disminuye progresivamente a medida que se van desarrollando los ovocitos de A. nucleus (tamaño diámetro del núcleo de 6.2-8.0 µm), resultados comparables a los obtenidos por De la Roche (2008) e Iglesias (2012) para la especie Chlamys varia 6.77 ± 0.41 μm de diámetro. Además, el núcleo de los ovocitos de A. nucleus aumenta durante la ovogénesis; al mismo tiempo la cromatina se va dispersando, como señalan Lucas (1965) y Allarakh (1979). Ambos autores observan mayores tallas nucleares en los ovocitos previtelogénicos. Lucas (1965) describe núcleos de 6 μm en Chlamys varia y Allarakh (1979) de 7.5-10 μm en Aequipecten opercularis. Con este estudio, se confirma también la existencia de un polimorfismo en los ovocitos y en los espermatozoides durante la gametogénesis, dependiendo del estado de desarrollo gonadal, tal como se señala en varias especies de pectínidos: Chlamys varia, P. maximus, Aequipecten opercularis, entre otros (Román y Acosta, 1991; De la Roche, 2008; Iglesias, 2012). El hecho de encontrar en dos de los once muestreos realizados organismos en estado de madurez sexual I y en porcentajes menores a 5%, y que el estadio predominante haya sido el III con un porcentaje de aparición de 60%, refuerza la idea de que estos animales poseen una alta capacidad de recuperación gonadal, gracias a su alta eficiencia para adquirir energía del alimento, minimizar los costos metabólicos y la pérdida de energía (Velasco, 2006, 2007). La baja frecuencia de

376 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 animales en estadio I posiblemente indica que la gametogénesis reinició rápidamente y que la mayoría de ellos no declinaron a una etapa de reposo o el tiempo fue muy corto. Este comportamiento puede ser la causa de que en los muestreos se observara una baja y alta proporción de gónadas maduras y/o en proceso de liberación de gametos. Estos resultados concuerdan con los de Baqueiro et al. (1981) y Cáceres et al. (1990), que encontraron en Argopecten ventricosus una fase de reposo sexual corta, siendo pocos los organismos de esta especie que presentan un período de reposo e indiferenciación bien marcado después de los tiempos de desove. Otra particularidad observada fue la existencia de desoves parciales, en los que se vio que una fracción de la gónada era translucida, mientras que otra aún tenía presencia de ovocitos y esperma; lo cual posiblemente ayudó a que la recuperación gonadal fuera más rápida. Autores como Brown y Guerra (1980) y Akaboshi e Illanes (1983) señalan que en A. purpuratus es difícil encontrar animales completamente desovados. Otros autores mencionan patrones de liberación de gametos parciales y continuos a lo largo de año en las especies: Argopecten ventricosus, Zygochlamys patagónica, Aequipecten tehuelchus y Nodipecten nodosus (Manzoni et al., 1996; Villalejo-Fuerte y Ceballos, 1996; Lasta et al., 1998; Narvarte y Kroeck, 2000). En este estudio se presentó únicamente un desove total para el muestreo del 3 de agosto, del 50% de los individuos, resultados similares a los de Velasco et al. (2007) quienes ensayaron diferentes tipos de inducción al desove, logrando 7% de organismos totalmente desovados, mientras que 93% fueron desoves parciales. Se puede suponer, entonces, que A. nucleus presentó una reproducción habitualmente continua a lo largo del período de estudio, es decir, que tiene varios eventos reproductivos a lo largo de su vida, pero generalmente son de baja intensidad (desoves parciales). Períodos de maduración y de reproducción en bivalvos suelen coincidir con cambios ambientales (Maru, 1976; Giese y Pearse, 1979), pero también hay que tener en cuenta que el ciclo gametogénico es controlado genéticamente y que, después de alcanzar cierto estado fisiológico en un organismo expuesto a unas condiciones óptimas, se inicia el desarrollo de la gónada; por lo tanto, existen dos factores principales que afectan los eventos reproductivos en bivalvos, llamados factores exógenos y endógenos (Román et al., 2001). Sin embargo, en este trabajo solo se enfatiza en algunos de los factores exógenos a los cuales estuvieron expuestos los organismos en sistema de cultivo suspendido. En algunos muestreos el IG bajó; según Pereira (1985), la disminución en los valores de los índices gonadosomáticos, se relacionan directamente con períodos de liberación de gametos. Este evento posiblemente se debió a las altas precipitaciones (4.99 mm) que conllevaron a un aumento en los valores de la MOP y en la clorofilaa . En esta época de altas precipitaciones posiblemente los individuos

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 377 guardaron reservas de energía de la gran cantidad de alimento suministrado por el medio, importante en el desarrollo de los gametos, proceso energéticamente costoso que depende fuertemente de la movilización de nutrientes para su cumplimiento; por lo tanto, el ciclo gametogénico y las reservas energéticas son dos procesos diferentes pero íntimamente relacionados (Román et al., 2001). En agosto hubo 50% de animales desovados totalmente, siendo el único período donde se presentó este caso y una recuperación gonadal lenta, evidenciándose la presencia de diferentes estadios gonadales en los muestreos siguientes; este evento se asocia a un valor de temperatura de 30 °C y MOP de 1.48 mg.L-1, siendo la temperatura considerada como uno de los factores ambientales más importantes que regulan la reproducción en bivalvos (Sastry, 1979). La mayoría de los bivalvos tienden a desovar durante los períodos cuando el alimento está disponible para el desarrollo de la progenie (Bayne, 1976). Por otra parte, Jaramillo et al. (1993), Lodeiros et al. (1998) y Racotta et al. (2003) examinaron la gametogénesis de Z. patagónica, N. nodosus y N. subnodosus, demostrando que probablemente la disponibilidad de alimento está relacionada con el desarrollo gonadal. A partir del 6 de julio las variables ambientales se comportaron con una tendencia diferente, dado que aumentaron la precipitación, la MOP y la temperatura mientras que la salinidad, la transparencia y la clorofila a bajaron. Además, el aumento de la precipitación produce la descarga de agua dulce, lo que ocasiona el incremento de la temperatura y de la productividad, así como la disminución de la visibilidad y de la salinidad superficial (Freites et al., 1993; Lodeiros et al., 1993); por lo tanto estos factores influyen en los organismos, ya que A. nucleus aparentemente cuando está en su mayor grado de madurez puede desovar frente a un cambio de cualquier parámetro ambiental (Barros, 2004). En el presente estudio, de las variables que estarían controlando el ciclo gametogénico de A. nucleus en la bahía de Nenguange, la precipitación parece ser la principal, explicando 36.8% (p = 0.0001) en sus variaciones, siguiendo en orden de influencia la temperatura con 29.2% (p = 0.0015), la salinidad con 14.0% (p = 0.0003) y la clorofila a con 8.8% (p = 0.0285) (Tablas 2 y 4). Resultados similares son registrados por otros autores quienes han estudiado el ciclo y acondicionamiento reproductivo de varias especies de pectínidos como P. maximus, A. ventricosus, A. purpuratus y E. ziczac, demostrando que el ciclo gametogénico dentro de cada una de estas especies varia significativamente, dependiendo de las condiciones ambientales de cada lugar; siendo la temperatura y la disponibilidad de alimento uno de los factores de mayor importancia en el inicio y desarrollo del ciclo reproductivo en los bivalvos (Baqueiro et al.,1981; Illanes et al., 1985; Pazos et al., 1996; Borzone et al., 2003; Cantillánez et al., 2005; Magnesen y Christophersen, 2008).

378 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 AGRADECIMIENTOS

Los autores expresan sus agradecimientos al Banco de Proyectos de Inversión Nacional por la financiación de este estudio, que hizo parte del trabajo de grado de la primera autora. También al equipo del Laboratorio de Bioprospección Marina del Invemar y a la Línea de Bioprospección Marina del Programa de Valoración y Aprovechamiento de los Recursos donde se llevó a cabo el proyecto.

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RECIBIDO: 07/02/2012 ACEPTADO: 21/10/2014

382 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Bol. Invest. Mar. Cost. 43 (2) 383-405 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2014

EVALUACIÓN DE LA TOXICIDAD AGUDA DE UN FLUIDO DE EXPLORACIÓN OFFSHORE EN LA FECUNDACIÓN DEL ERIZO DE MAR LYTECHINUS VARIEGATUS*

Sandra Milena Cerón Benavides1, Marisol Santos-Acevedo1, Ariel Emiro Gómez Cerón2, Gloria Helena Ospina-Salazar1, Marco Antonio Imués Figueroa2 y Javier Gómez-León1

1 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar). Calle 25 No. 2-55 Playa Salguero, Santa Marta, Colombia. [email protected], [email protected], gloria.ospina@invemar. org.co, [email protected] 2 Universidad de Nariño, Facultad de Ciencias Pecuarias, Ciudad Universitaria Torobajo. Calle 18 Carrera 50, San Juan de Pasto, Nariño, Colombia. [email protected], marcoi@udenar. edu.co

RESUMEN

En Colombia, la industria petrolera está interesada en realizar exploración de hidrocarburos offshore, actividad que ocasiona el vertimiento de sustancias perjudiciales en áreas marinas, por lo cual es fundamental conocer los efectos que pueden ocasionar sustancias producto de estas actividades, particularmente frente a organismos nativos de las zonas de influencia. Este trabajo propone un ensayo con un organismo autóctono del Caribe colombiano, que sirva como bioindicador de contaminación, para lo cual se evaluó la toxicidad aguda de un lodo de exploración offshore en base agua sobre la fecundación del erizo de mar Lytechinus variegatus, utilizando como tóxico de referencia sulfato de cobre pentahidratado. Se estandarizó el protocolo de obtención de gametos y de fecundación, así como los ensayos con el tóxico de referencia y con el lodo, para determinar la toxicidad aguda dada en términos de concentración efectiva (CE50). El porcentaje de fecundación para validar el ensayo debe ser mayor al 85% en el tratamiento control, el cual se obtuvo al fecundar 2000 ovocitos con 50 x 106 espermatozoides y se contaron 200 ovocitos (10%) para determinar el porcentaje de fecundación en cada una de las réplicas. -1 -1 -1 La CE50 se determinó en 20.45 ± 1.90 mg.L para el tóxico de referencia y 3649 mg.L ± 400 mg.L correspondientes a la fase suspendida particulada del lodo la cual fue preparada a una relación lodo-agua de 1:9 (v/v). Los resultados muestran el alto grado de sensibilidad de los gametos de L. variegatus a la acción del lodo de perforación para exploración offshore de hidrocarburos, lo cual evidencia la sensibilidad del organismo de prueba ante estas sustancias y su potencial como bioindicador de contaminación.

PALABRAS CLAVES: Erizo de mar, fecundación, toxicidad aguda, sulfato de cobre pentahidratado, fluido de exploración offshore.

* Contribución No. 1150 del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 383 ABSTRACT

Acute toxicity assessment of an offshore exploration fluid for the fertilization sea urchin Lytechinus variegatus. In Colombia, oil industry is interested in developing offshore hydrocarbon exploration, activity that causes spills of harmful substances in marine areas. It is essential to understand the effects that those substances may cause in native organisms in the influence zones. This manuscript proposes an assay with an autochthonous organism from the Colombian Caribbean, that may be used as a bioindicator of contamination. The acute toxicity (CE50) of a fluid used in offshore exploration was assessed on basis on the fecundity of the sea urchin Lytechinus variegatus, using as a standard toxic pentahydrated cooper sulfate. The protocol for obtaining the gametes and fecundation was previously standardized with the reference toxic which is used to guarantee and validate its results in terms of effective concentration

(CE50). The fecundation percentage should be greater than 85% in order to validate the assay in the control treatment, that was carried out by fecundating 2000 oocytes with 50 x 106 sperms. In each replicate 200 oocytes (10%) were counted in order to determine the percentage of fecundation. The obtained CE50 value of pentahydrate copper sulphate was 20.45 ± 1.90 mg.L-1 and 3649 mg.L-1 ± 400 mg.L-1 corresponding to the suspended particulate phase of mud, which was prepared from a mud-water relationship of 1:9 (v/v). The results show a high sensitivity degree of the L. variegatus gametes to the action of the drilling mud of offshore hydrocarbon exploration, which shows the sensitivity of the test organism to these substances and its potential use as bioindicator of pollution.

KEYWORDS: Fertilization, acute toxicity, pentahydrate copper sulfate, offshore exploration fluid.

INTRODUCCIÓN

Debido a la importancia económica de los recursos minerales, las entidades encargadas de la regulación y la industria petrolea están interesadas en conocer los efectos que pueden ocasionar sustancias derivadas de estas actividades en áreas marinas colombianas, particularmente frente a organismos nativos, por lo que se requiere estandarizar y validar bioensayos de toxicidad que permitan evaluar los efectos tóxicos de los productos de la exploración offshore, entre los que se encuentran los lodos de perforación, que son fluidos de composición variable, la gran mayoría artificiales y que se aplican de acuerdo con las condiciones especiales de los pozos (Dávila y Forero, 2011). Su manejo inadecuado puede ocasionar derrames al medio, afectando la vida y bienestar de muchas especies acuáticas. Los ensayos ecotoxicológicos determinan el nivel de toxicidad evaluando la respuesta de los organismos al ser expuestos a una serie de diluciones del lodo, comparándolo con los resultados obtenidos frente a un tóxico de referencia con el cual se valora previamente la sensibilidad del organismo (Environment Canada, 2011). La repetitividad y reproducibilidad de los resultados se evidencia al elaborar una carta control con una serie de ensayos, primero con el tóxico de referencia y posteriormente con la sustancia a evaluar, la cual evidencia la sensibilidad y estabilidad de la respuesta del organismo a la sustancia, considerando unos límites establecidos por el coeficiente de desviación entre cada una de sus respuestas (Díaz-Báez et al., 2004a).

384 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 La toxicidad de los lodos de perforación ha sido evaluada en diversos organismos acuáticos, entre ellos la trucha arcoíris, en cuyo ensayo determinaron que la mitad de los componentes del lodo evaluado son altamente tóxicos, presentándose una concentración letal (LE50) < 1000 ppm (Ferrante, 1981). En Colombia también se ha evaluado la toxicidad aguda de seis lodos de perforación en postlarvas de

Litopenaeus vannamei, demostrando que la concentración letal media (CL50) a 96 h para lodos en base agua va entre 4224 ppm y 26635 ppm y entre 40781 ppm y 308248 ppm para los de base sintética (Contreras-León et al., 2013). Para el desarrollo de la actividad petrolera en Colombia la Resolución No. 1315 del Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible (MADS) indica que durante todo el proceso de exploración y perforación offshore hay que realizar ensayos según el programa de monitoreo de lodos y cortes de perforación, en el cual se deben presentar el laboratorio que elabora los ensayos y las especies a utilizar que, de acuerdo con la resolución, son misidáceos de la clase Malacostraca y erizos de mar de la especie Lytechinus variegatus. Estos ensayos no se realizan en ningún laboratorio del país, por lo cual se genera la necesidad de iniciar la evaluación y primeras aproximaciones a la estandarización de los ensayos de toxicidad con organismo nativos, en este caso con el erizo de mar, para tener resultados más cercanos a la realidad ecológica de los ecosistemas colombianos. Lytechinus variegatus es una especie autóctona del Caribe colombiano, se caracteriza por ser de rápido crecimiento (Buitrago y Lodeiros-Seijo, 2005) y sus gametos evidencian una sensibilidad comprobada en la realización de bioensayos, siendo aceptados internacionalmente para ensayos toxicológicos (Böttger y McClintock, 2001). Actualmente se desconoce su comportamiento frente agentes extraños y frente a cualquier actividad de intervención humana, por ejemplo frente a lodos de perforación utilizados por las empresas petroleras. La estandarización del ensayo de toxicidad para la fecundación del erizo de mar L. variegatus surge de la necesidad de poner a disposición de la industria y de las autoridades este tipo de ensayos para su posterior uso como indicadores que tengan utilidad en la toma de decisiones.

MATERIALES Y MÉTODOS

El trabajo se desarrolló durante nueve meses en el Laboratorio de Bioprospección Marina del Invemar (Labbip), ubicado en Santa Marta (Colombia), el cual cuenta con un sistema de recirculación semicerrado de agua de mar, que permite manejar diferentes sistemas de cultivo de organismos de manera independiente y de acuerdo con los requerimientos de cada especie, cuyas variables fisicoquímicas se manejan de manera controlada y en el que se realizan bioensayos de mantenimiento y cultivo de organismos marinos (Ospina-Salazar et al., 2011; Santos-Acevedo et al., 2011). Los ejemplares de L. variegatus fueron recolectados mediante buceo a pulmón entre 2-2.5 m de profundidad en

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 385 la bahía de Chengue (11°19’00”N, 74°07’00”O) y trasladados al laboratorio en neveras con agua de mar del lugar y acondicionadas con divisiones de espuma para evitar su maltrato. A la llegada al Labbip se aclimataron agregando agua de mar del sistema a las neveras lentamente hasta igualar las condiciones, se ubicaron en canaletas de 500 L sin sustrato y se dio inicio al proceso de cuarentena, el cual consiste en mantener los organismos aislados del resto del sistema y con un seguimiento permanente de las condiciones fisicoquímicas, durante un período de cinco días. A partir del segundo día de cuarentena se empezaron a alimentar con algas colectadas del medio natural, que posteriormente se fueron combinando con alimento peletizado. Se registraron y controlaron los valores de temperatura (26 °C), salinidad (35), oxígeno disuelto (7.7 mg.L-1) y pH (8.05) de manera diaria, realizando los recambios de agua que se requirieran y al finalizar el quinto día de cuarentena las canaletas fueron incorporadas al sistema de recirculación. Los erizos colectados y mantenidos en el Labbip fueron identificados siguiendo las claves taxonómicas publicadas por Álvarez- Larrauri (1978) y Borrero-Pérez et al. (2012) y confirmados por Giomar Helena Borrero- Pérez. Invemar. Santa Marta, Colombia. 2012. Com. Pers. Lytechinus variegatus es una especie omnívora (Lawrence et al., 2001; Gómez- Gaspar, 2003; García y Criales, 2005; Espinoza-G. et al., 2008); los especímenes fueron alimentados ad libitum tres veces al día con Gracilaria sp., Ulva lactuca y peletizado (Buitrago y Lodeiros-Seijo, 2005). Los dos tipos de pellet utilizados fueron Ital Mojarra 24® y una mezcla con base en Ital Mojarra 24® preparada en el laboratorio, a la cual se le adicionó Cyclop-eeze® con el fin de aportar un mayor porcentaje de proteínas y lípidos; además se suministraron como alimentos complementarios espinaca entera y trozos de zanahoria, seleccionados por su contenido de carotenoides los cuales, de acuerdo con George et al. (2001) y Lawrence et al. (2002), contribuyen a la calidad de la gónada y producción de gametos. La limpieza de las canaletas se realizó diariamente antes de la primera alimentación, consistiendo en extraer la materia orgánica y alimento no consumido y depositado en el fondo con una manguera. Además, los erizos fueron mantenidos en un fotoperíodo de 12 h de luz y 12 h de oscuridad. Inducción y obtención de gametos. Los gametos se obtuvieron inyectando cada erizo a través del peristoma 0.5 mL de KCl 0.5 M, sustancia utilizada como inductora en estudios con este tipo de organismos (Newmark et al., 2005; Germendia et al., 2009); una vez inyectado se ubicó cada erizo sostenido en el borde de un recipiente con agua de mar apoyado sobre su cara aboral y al cabo de uno a cinco minutos se empezó a obtener el material gonadal, que podía ser esperma de color blanco u ovocitos de color naranja. Una vez iniciado el desove, se ubicaban en un vaso de precipitado de 50 mL, limpio y seco para recolectar los gametos en seco (Guirao-Marin et al., 2002; Newmark et al., 2005) y posteriormente utilizar para cada tipo de gametos el material obtenido de tres machos y de tres hembras respectivamente (Environment Canadá, 1992).

386 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Mantenimiento de gametos. Los gametos se mantuvieron dentro de sus respectivos vasos de precipitado de 50 mL y aunque Berdyshev (1999) recomienda refrigerar el esperma, en el laboratorio no fue necesario, ya que el tiempo requerido para determinar la calidad gamética, el número de células.mL-1 y la elaboración de las concentraciones gaméticas no fue mayor a 30 minutos, período en que el esperma se mantuvo sobre el mesón del ensayo entre 26.5 y 27 °C (temperatura ambiente) e iniciando el ensayo inmediatamente después de este período. Determinación de la calidad de los gametos. Se tomó una muestra de material gonádico para determinar su calidad observando sus características al microscopio; los ovocitos de buena calidad se caracterizaron por ser redondos y turgentes con los bordes claramente definidos y un diámetro cercano a 100 µm y el esperma se observaba en su gran mayoría completo con su cabeza y cola y con gran movilidad (Germendia et al., 2009). Manejo de gametos para conteo y realización de diluciones. Una vez obtenido el esperma, se preparó una dilución 1:500 adicionando 10 µL de esperma en 4990 µL de ácido acético 1:2000, preparado a partir de una solución madre al 10% (Environment Canada, 2011); con este procedimiento los espermatozoides se fijan para poder realizar el conteo. La dilución se preparó en tubos Falcón para facilitar la homogenización, evitando la formación de espuma y la aglomeración de espermatozoides. Los conteos de esperma se realizaron en el cuadrante central de una cámara Neubauer tomando una alícuota (10 µL) de la dilución preparada y realizando el procedimiento con cuatro alícuotas para obtener a partir de estos valores un promedio y establecer la cantidad de esperma por mililitro utilizando la fórmula de Cisneros-Prado (2011):

Los ovocitos fueron recogidos en un vaso de precipitado de 50 mL y se llevaron a un volumen de 100, 150 o 200 mL adicionando agua de mar filtrada e irradiada con luz UV (AMF + UV) (Newmark et al., 2005), lo anterior dependiendo de la cantidad de muestra. Con los ovocitos concentrados se elaboraron dos diluciones 1:10-1:100 en AMF + UV y se realizó el conteo en cámara Sedgewick-Rafter (Torres-Campaña et al., 2009).

Concentraciones gaméticas. Para determinar la concentración de espermatozoides adecuada para obtener porcentajes de fecundación superiores a 85%, se evaluaron concentraciones stock entre 7 x 104 y 100 x 106 espermatozoides.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 387 mL-1 utilizando 2000 ovocitos.mL-1 (Salas-Garza et al., 2005; Aguirre-Martínez et al., 2009). Las concentraciones de los gametos se prepararon adicionando el volumen calculado de gametos.mL-1 al volumen de AMF + UV; para el caso del esperma en tubos Falcon de 10 mL y para los ovocitos en un vaso de precipitado de 200 mL. Se resalta que al adicionar AMF + UV para obtener las concentraciones establecidas se produce la activación del esperma, proceso que duró 30 minutos (Berdyshev, 1999). El cálculo usado para preparar las concentraciones fue el sugerido por Environment Canada (2011) cuya fórmula es:

C1*V1 = C2*V2

donde, C1 = Concentración inicial de gametos.mL-1 V1 = Volumen (mL) de gametos necesarios para obtener la concentración requerida C2 = Concentración de gametos requerida V2 = Volumen (mL) de gametos requeridos para el ensayo

Ensayo de fecundación. Se adicionaron en cajas de Petri de 55 mm de diámetro 5 mL de AMF + UV, seguidamente 100 µL de la concentración espermática correspondiente y se dejaron en reposo durante una hora, luego de lo cual se agregó un mililitro de ovocitos, se esperaron 20 minutos mientras se efectuaba la fecundación y se procedió a detener el proceso agregando siete gotas de formalina al 2% (modificado de Newmark et al., 2005). Cada vez que se adicionaba esperma, ovocitos o formol a las cajas de Petri se homogenizaba la muestra con cinco movimientos suaves en forma de ocho. Terminado este proceso se determinó el porcentaje de fecundación realizando el conteo de 200 ovocitos en buen estado por cada unidad experimental, registrando si estaban o no fecundados y se calculó aplicando la fórmula de Reis y Cerqueira (2003).

% de fecundación = (No. de ovocitos fecundados/No. de ovocitos totales)*100

Para establecer la concentración espermática se realizaron dos ensayos, el primero con cinco concentraciones espermáticas con intervalos que abarcaran un ámbito amplio establecido de acuerdo con la literatura consultada y el segundo derivado de los resultados del primero, con seis concentraciones más cercanas a los valores de fecundación requeridos para el ensayo; en cada ensayo se manejaron mínimo tres replicas por concentración.

388 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Ensayos con tóxico de referencia y lodo. Para realizar estos ensayos se seleccionó como tóxico de referencia el sulfato de cobre pentahidratado (CuSO4.

5H2O), sustancia que cumple con los requisitos descritos en la literatura como que tiene comprobada toxicidad aguda frente algunos organismos acuáticos (Scelzo, 1997), que es fácil de analizar químicamente, que es considerado un contaminante ambiental, que esta disponible en el mercado con pureza consistente, solubilidad y estabilidad en el agua (Alea-Reyes et al., 2003) y que se encuentra dentro de los tóxicos de referencia recomendados por la Agencia de Protección Ambiental de los Estados Unidos (Espinosa-Ramírez et al., 2004). Los ensayos con el tóxico de referencia se desarrollaron con concentraciones preparadas a partir de una solución madre de 200 mg.L-1 (Fuentealba et al., 2007). Para el desarrollo de los ensayos con el lodo de perforación también fue necesario partir de una solución madre del lodo, la cual se preparó realizando un dilución del lodo original 1:9 (lodo: agua) (v/v), mezclando hasta lograr su homogenización, dejando decantar y tomando la fracción media que se obtiene al separarse la muestra (EPA, 2011), denominada fase suspendida particulada (FSP), la cual se toma como la solución madre que corresponde en partes por millón (ppm) a 1 x 106 mg.L-1 (Brown y Salle, 1977); a partir de ella se prepararan las diluciones seriadas para la realización del screening test y de los ensayos. La concentración efectiva media (CE50) del lodo original se obtuvo dividiendo la CE50 de la FSP entre 10 para corregir la dilución 1:9 (Jones et al., 1986). De acuerdo con Ronco et al. (2004), la solución debe tener condiciones fisicoquímicas aptas para la vida marina, por lo que para este caso fue necesario ajustar la salinidad, la cual registraba valores superiores a 40 adicionando AMF + UV a la solución madre hasta llegar a 35; el pH estaba dentro del ámbito (entre 6 y 9) por lo que no fue necesario ajustarlo. Las diluciones del sulfato de cobre y de la FSP se elaboraron a partir de la correspondiente solución madre con un factor de dilución de 0.5 (Díaz-Báez et al., 2004b; Espinosa-Ramírez et al., 2004); con base en los resultados obtenidos, buscando establecer valores escalonados entre los extremos, se realizaron ensayos adicionales con las concentraciones que producían porcentajes de fecundación por encima y por debajo de 50% y/o índices de fecundación (Y) por encima y por debajo de 0.5, hasta obtener por lo menos cinco concentraciones que obtuvieran índices de fecundación entre 0 y 1. En todos los ensayos con el tóxico de referencia se utilizaron cinco réplicas por cada concentración evaluada y un control negativo (AMF + UV) y para la FSP del lodo se utilizó además el valor medio del tóxico de referencia como -1 control positivo (20 mg.L CuSO4 + 5H20), en ambos casos se elaboraron las cartas control para determinar la estabilidad de la CE50.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 389 Para los experimentos con el tóxico de referencia y la FSP del lodo se siguió el mismo procedimiento del bioensayo de fecundación utilizado para determinar la concentración de esperma, solo que se reemplazaron 5 mL de AMF + UV por 5 mL de cada concentración de las sustancias de prueba y determinando en estos casos el índice de fecundación (Y). El valor mínimo registrado de oxígeno disuelto (7.8 mg.L-1) nunca estuvo por debajo de lo establecido para la especie en el medio natural (Gómez-Gaspar, 2000), fue un ensayo estático sin recambio de agua y el tiempo de exposición entre la inclusión del esperma, la de los ovocitos y su fijación fue en todos los casos de sesenta minutos. Diseño experimental y análisis estadístico. Una vez obtenidos los datos del ensayo de fecundación se realizó un transformación del porcentaje de fecundación a Y, la cual es una variable dependiente con la que se logró obtener valores de fecundación entre 0 y 1, que en este estudio se denominó índice de fecundación; este

índice se requiere para obtener la CE50 mediante el análisis Probit. Posteriormente se realizó un análisis de datos atípicos e influyentes, con lo cual se pudo depurar la base de datos para asegurar la veracidad de los mismos. La fórmula con la que se llevó a cabo la transformación fue la siguiente (StatPoint Technologies, 2006):

(Y) = Número de ovocitos fecundados / Número de ovocitos muestreados

Las pruebas de concentración espermática se evaluaron mediante un diseño completamente al azar con submuestreo, con seis tratamientos: 62.5 x 106, 12.5 x 107, 25 x 107, 5 x 108, 1 x 109 y 12 x 108 espermatozoides.mL-1 respectivamente, para determinar cuál de ellas produce porcentajes de fecundación mayores a 85%. En todos los análisis estadísticos se asumió un α = 0.05. Con los resultados referentes al índice de fecundación se realizó un análisis de varianza para verificar la existencia de diferencias significativas entre ensayos y concentraciones y una prueba de comparación múltiple de Duncan con el fin de establecer las diferencias entre las medias del porcentaje de fecundación en cada concentración espermática. El ensayo para medir el efecto del tóxico de referencia y de la FSP sobre la fecundación del erizo de mar utilizó un diseño en bloques completos al azar con submuestreo, conformado por cuatro y tres bloques respectivamente, cuyos bloques estuvieron constituidos por los correspondientes ensayos y siete tratamientos representados por las diferentes concentraciones del tóxico o de la FSP del lodo, incluyendo los controles negativo y positivo de la investigación, cuya distribución se indica en la Tabla 1.

390 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Tabla 1. Concentraciones de esperma utilizadas para evaluar el índice de fecundación de Lytechinus variegatus con sulfato de cobre como tóxico de referencia y un lodo en base agua para exploración offshore. Concentración Concentración Tratamientos stock del esperma Concentración lodo (%) CuSO .5H 0 (mg.L-1) (espermatozoides.mL-1) 4 2 Control negativo AMF + UV AMF + UV -1 Control positivo No aplica 20 mg.L de CuSO4.5H20 T1 10 0.01 T2 15 0.5 500 x 106 T3 20 0.6 T4 30 0.8 T5 40 1 T6 60

Los datos correspondientes al índice de fecundación obtenido frente al tóxico de referencia fueron transformados mediante el modelo arcoseno (y), con los que se procedió a verificar los supuestos estadísticos de normalidad (pruebas de Chi-cuadrado, Shapiro-Wilk y asimetría), homocedasticidad (prueba de Cochran) e independencia (prueba de Durbin Watson), con lo cual se garantiza la confiabilidad de los análisis de varianza; posteriormente se realizó el estudio de datos atípicos e influyentes, para depurar la base de datos. Los datos correspondientes al índice de fecundación obtenido frente a la FSP del lodo solo requirieron una transformación del porcentaje de fecundación a Y, la cual también se aplicó al tóxico de referencia. Los datos de índice de fecundación obtenidos en las pruebas de toxicidad con el tóxico de referencia fueron ajustados mediante el modelo Spearman-Karber (Díaz-Báez et al., 2004c) y para la FSP del lodo mediante el modelo Probit (EPA, 1994) para proceder a calcular la CE50. Los datos se presentan como la media por tratamiento y la desviación estándar (ES) en el formato ± ES; las figuras muestran el error estándar de cada porcentaje o índice de fecundación y una línea punteada resaltando el valor de 0.85 u 85% según corresponda, de manera que se pueda apreciar el cumplimiento de este valor dentro del control negativo para cada uno de los ensayos realizados. Variables evaluadas. Las variables evaluadas durante el transcurso de esta investigación fueron número de ovocitos fecundados y no fecundados, variables de las cuales se encontró el porcentaje de fecundación, índice de fecundación (Y) y la

CE50 del tóxico de referencia y de la FSP.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 391 RESULTADOS

Determinación de la concentración de espermatozoides apta para obtener porcentajes de fecundación mayores a 85% El primer ensayo se realizó con las concentraciones espermáticas que registra la literatura para otras especies de erizos de mar, estas fluctuaron entre 5 x 104 y 5 x 107 espermatozoides.mL-1 y produjeron porcentajes menores a 20%. Por tal razón se establecieron nuevas concentraciones stock, entre 62.5 x 106 y 12 x 108 espermatozoides.mL-1 con las cuales se evidenció un incremento en la fecundación llegando a obtener porcentajes superiores a 85% desde 12.5 x 107 espermatozoides. mL-1 (Tabla 2). El porcentaje de fecundación a 62.5 x 106 espermatozoides.mL-1, fue menor comparado con los demás tratamientos (12.5 x 107 a 12 x 108 espermatozoides. mL-1) y estadísticamente fue el único que presentó diferencias significativas con respecto a los otros (p = 0.04). Al analizar los resultados y teniendo en cuenta que a concentraciones iguales o superiores a 12.5 x 107 espermatozoides.mL-1 se obtiene un porcentaje de fecundación superior a 85% sin efectos secundarios (polispermia), se eligió la concentración stock de 500 x 106 espermatozoides.mL-1 para realizar cada uno de los ensayos, considerando que con esta concentración se observó la más baja variabilidad en el porcentaje de fecundación (Tabla 2). A esta concentración la relación ovocito:espermatozoide fue de 1:25000.

Tabla 2. Porcentajes de fecundación a diferentes concentraciones espermáticas. Los valores son expresados como el promedio de mínimo tres réplicas ± el error estándar. Ensayo Concentración stock (espermatozoides.mL-1) % de fecundación ± error estándar 5 x 104 0.00 ± 0.00 1 x 105 0.31 ± 0.19 1 1 x 106 0.50 ± 0.20 25 x 106 16.13 ± 2.57 50 x 106 17.63 ± 5.32 62.5 x 105 69 ± 11.2 12.5 x 106 90 ± 1.40 25 x 107 89 ± 3.09 2 50 x 107 92 ± 1.3 1 x 109 89 ± 2.90 12 x 108 89 ± 1.58

392 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 . Concentración efectiva (CE50-60 minutos) de CuSO4 5H2O como tóxico de referencia en la fecundación del erizo de mar Lytechinus variegatus Una vez establecida la relación adecuada de gametos se procedió a realizar los ensayos con el tóxico de referencia hasta lograr su estandarización, para lo cual se realizaron 13 ensayos, el primero de ellos fue utilizando un factor de dilución (FD) de 0.5 y los demás se ajustaron con base en los resultados obtenidos (Figura 1). Con el primer ensayo se detectó que a concentraciones -1 mayores de 75 mg.L de CuSO4.5H2O no se presenta fecundación y que menores a 12.5 mg.L-1 dan valores superiores a 70% o 0.7 según el índice de fecundación (Y). Por lo tanto se ajustaron las concentraciones para obtener una respuesta escalonada entre 0 y 1, estas concentraciones fueron 10, 15, 20, 40 y 60 mg.L-1 de CuSO4.5H2O (Tabla 3). El análisis estadístico de la distribución promedio de los índices de fecundación muestra que a concentraciones > 40 mg.L-1 no hay fecundación después de exponer el esperma 60 minutos al agente tóxico, mientras que ≤ 15 mg.L-1 se puede obtener un índice de fecundación ≥ 0.7.

1.10 ± 0.017 1.00 ± 0.004 0.90

n 0.80 ± 0.006 ó i c a

d 0.70 n u c e

f 0.60

e ± 0.007 d

e 0.50 c i d n Í 0.40

0.30 ± 0.005 0.20

0.10 ± 0.000 ± 0.000 0.00 6.25 12.5 25 50 75 100

. -1 Control CuSO4 5H2O (mg.L )

Figura 1. Índice de fecundación de gametos de Lytechinus variegatus, utilizando sulfato de cobre . pentahidratado (CuSO4 5H2O) como tóxico de referencia a diferentes concentraciones, empleando un factor de dilución de 0.5. La línea punteada indica la aceptación del control negativo.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 393 Tabla 3. Índice de fecundación en gametos de Lytechinus variegatus a concentraciones de 10 a 60 mg.L-1 . de sulfato de cobre pentahidratado (CuSO4 5H2O) como tóxico de referencia. Ensayo Concentración Índice de fecundación ± error estándar Control 0.96 ± 0.00 10 0.93± 0.02 15 0.77 ± 0.03 Ensayo 3 . -1 CuSO4 5H2O (mg.L ) 20 0.35 ± 0.05 40 0.02 ± 0.01 60 0.00 ± 0.00 Control 0.86 ± 0.01 10 0.85 ± 0.01 15 0.81 ± 0.01 Ensayo 4 . -1 CuSO4 5H2O (mg.L ) 20 0.69 ± 0.04 40 0.12 ± 0.04 60 0.00 ± 0.00 Control 0.88 ± 0.03 10 0.85 ± 0.01 15 0.84 ± 0.01 Ensayo 5 . -1 CuSO4 5H2O (mg.L ) 20 0.77 ± 0.03 40 0.71 ± 0.02 60 0.00 ± 0.00 Control 0.93 ± 0.02 10 0.85 ± 0.01 15 0.78 ± 0.03 Ensayo 6 . -1 CuSO4 5H2O (mg.L ) 20 0.70 ± 0.02 40 0.48 ± 0.00 60 0.01 ± 0.00

No se presentaron diferencias significativas entre ensayos (p = 0.3588, gl = 3, F = 1.14). Sin embargo, hubo diferencias significativas entre las concentraciones (p = 0.0000, gl = 6, F = 229.09), ya que a medida que aumenta la concentración del tóxico ocurre una disminución del número de ovocitos fecundados. Solo entre las concentraciones más altas (40 y 60 mg.L-1) y entre las más bajas (10 y 15 mg.L-1) las diferencias mediante la prueba de Tukey no fueron significativas (p > 0.05), por cuanto las primeras produjeron una fecundación cercana a 0.80 y las últimas casi una inhibición total de la fecundación. El índice promedio obtenido en el control negativo en los cuatro ensayos fue > 0.85, lo cual permite asegurar que la concentración a la cual se ve afectada el 0.5 según el índice de la fecundación promedio es alrededor de 20 mg.L-1 de

CuSO4.5H2O (Figura 2). En la medición de parámetros fisicoquímicos se registró

394 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 una disminución en el pH a medida que aumentaba cada concentración del tóxico de referencia y se evidenció que al trabajar con concentraciones mayores a 30 mg.L-1 de CuSO4.5H2O dentro de los ensayos los ovocitos perdían su forma redondeada y tonicidad, probablemente debido a la presencia de sulfato, el cual es considerado un contaminante ambiental capaz de disminuir el pH en el agua (Capó-Martí, 2007). Sin embargo, esta variación no influyó en los resultados, ya que el conteo se realizó como en todos los casos solamente con los ovocitos en buen estado.

1.10

1.00 ± 0,04 0.90 a ± 0,05 0.80 b ± 0,01 0.70 b

n

ó ± 0,02 i

c 0.60 a d n

u c c e

f 0.50

e d

e c

i 0.40 d n Í 0.30 ± 0,02

0.20 d ± 0,01 ±0,00 e e 0.10

0.00 10 15 20 30 40 60

Control -1 CuSO4. 5H2O (mg.L ) Figura 2. Índice de fecundación promedio a diferentes concentraciones de sulfato de cobre pentahidratado

(CuSO4.5H2O) en gametos de Lytechinus variegatus. Barras con letras diferentes indican diferencias significativas entre tratamientos. La línea punteada indica el índice de fecundación mínimo que debe presentar el tratamiento control.

CE50. La concentración efectiva calculada por el método Spearman-Karber -1 con 0.5 de índice de fecundación es de 20.45 mg.L de CuSO4.5H2O, con un límite inferior de 19.10 mg.L-1, un límite superior de 21.89 mg.L-1 y un coeficiente de variación de 9.29 con 95% de confianza.

Carta control. La estabilidad de la CE50 con el tiempo puede cambiar entre -1 16.65 y 24.24 mg.L de CuSO4.5H2O y de acuerdo con los resultados obtenidos en el laboratorio varió desde 18.68 a 22.30 mg.L-1; esta variación puede deberse a factores externos propios de la biología del organismo o de las condiciones de mantenimiento en laboratorio, pero puede reducirse en la medida en que se cuente con mayor habilidad para el manejo de los organismos y procedimientos (Figura 3).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 395 26 Límite superior + 2 σ = 24.24 mg.L -1 24

) 22 1

- -1

L Promedio CE 50 = 20.45 mg.L . g 20 m (

n i

m 18 0

6 -1 - Límite inferior - 2σ = 16.65 mg.L 0 5 16 E C 14

12

10 10 11 12 13 Número del ensayo Figura 3. Carta control para el sulfato de cobre pentahidratado como tóxico de referencia evaluado en la fecundación en Lytechinus variegatus.

Concentración efectiva 50% (CE50-60 minutos) del fluido de exploración offshore en la fecundación del erizo de mar L. variegatus. Con la metodología establecida se realizaron 11 ensayos, donde solo los últimos tres se tuvieron en cuenta para establecer la CE50 de la FSP del lodo. El primer ensayo consistió en realizar diferentes concentraciones a un factor de dilución de 0.5, partiendo de un 100% de la solución madre (1 x 106 mg.L-1 de la FSP). Se observó que en el control negativo se obtuvo un (Y) promedio > 0.85; sin embargo, a concentraciones > 31250 mg.L-1 de la FSP del fluido de exploración offshore no se produce fecundación de los ovocitos, por lo tanto fue necesario desarrollar más ensayos con concentraciones menores a 30000 mg.L-1 de la fase suspendida particulada. Los ensayos 2, 3, 4 y 5 se realizaron con su respectivo control negativo -1 y usando 20 mg.L de CuSO4.5H2O como control positivo. Los valores para los dos primeros ensayos a concentraciones de 100 a 30000 mg.L-1 presentaron mucha variabilidad, posiblemente debido a factores externos, los cuales no se pudieron controlar dentro de la metodología. Solo en los ensayos 4 y 5 los valores fueron aceptables respecto a los controles, con lo cual se pudo establecer que el 0.5 del índice de fecundación se encontraba entre 5000 y 10000 mg.L-1 de la FSP del lodo. Los ensayos siguientes se trabajaron con concentraciones

396 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 de 100, 5000, 6000, 8000, y 10000 mg.L-1, pero no fue posible obtener en los controles índices de fecundación mayores a 0.85 para el negativo y de ± 0.5 para el positivo. Por ello, al evidenciar una alta variación para seis ensayos, se decidió revisar el estado de los organismos ingresados y mantenidos dentro del laboratorio, incluyendo un tiempo de acondicionamiento de cinco días previos a cada semana de ensayo, en los cuales durante los primeros tres días se mantuvo baja la temperatura del agua en las canaletas (25 ± 1 ºC) y dos días antes de iniciar con los ensayos se incrementó a 27 ± 1 ºC, con esta actividad se empezaron a obtener nuevamente los resultados esperados. El control negativo y positivo en los ensayos 12 a 14 arrojaron índices de fecundación deseados > 0.85 y ± 0.5 respectivamente, la desviación de los datos obtenidos no supera ± 0.04. Las concentraciones por ensayo determinaron la existencia de diferencias significativas entre tratamientos (p = 0.0000, gl = 5, F = 185.27), excepto entre las bajas (0 y 100 mg.L-1) y entre las altas (8000 mg.L-1 y 10000 mg.L-1) concentraciones, las cuales no presentaron diferencias significativas entre ellas, según la prueba de Tukey (p < 0.05). También se presentó la ausencia de las mismas entre ensayos (p = 0.1347, gl = 2, F= 2.47), validando la estandarización del protocolo para la FSP del fluido de exploración offshore. La Figura 4 muestra la variación en el índice de fecundación con cada concentración de la fase suspendida particulada del lodo y evidencia que el erizo de mar es sensible frente al fluido de exploración offshore, encontrando que la concentración efectiva de 50% o 0.5 según (Y) es cercana a 4000 mg.L-1 de la FSP. Un lodo de perforación puede inhibir el crecimiento, así como el desarrollo reproductivo de algunas especies acuáticas; puede incrementar la sensibilidad de algunos crustáceos marinos en sus fases tempranas de desarrollo larvario; también puede generar condiciones anaeróbicas en el fondo de los sedimentos, alterando la composición de las comunidades microbianas y estas, a su vez, generar altas mortalidades en poblaciones susceptibles (Bravo, 2007). En este experimento no se evaluó el efecto tóxico de la FSP del lodo en la condición física de las células, sin embargo se observó que a concentraciones mayores a 10000 mg.L-1 presentaban lisis y/o deformación (Cerón-Benavides, 2013).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 397 11.0,000 ± 0.01 00.9,900 ± 0.02 a 00.8,800 a

00.7,700 n ó i c a 00.6,600 d n u

c ± 0.01 e

f 00.,5500 ± 0.01 e d

e

c 00.4,400 i b b d n Í ± 0.02 00.3,300

00.2,200 c ± 0.02 ± 0.00 00.1,100 d d 00.0,000 20 100 5000 6000 8000 10000

-1 Control CuSO4 .( m5Hg/2lO) Lodo (mg.L ) (mg.L-1) Figura 4. Índice de fecundación promedio obtenido con diferentes concentraciones de lodo para Lytechinus variegatus. Letras iguales representan que no hay diferencias significativas entre tratamientos. La línea punteada indica el índice de fecundación mínimo que debe presentar el tratamiento control.

CE50. Se determinó que la concentración efectiva donde se observa una afectación de 0.5 según el índice de fecundación (Y) es de 3649 mg.L-1 de la FSP, con un límite inferior y superior de 3613 y 3701 mg.L-1 respectivamente y un coeficiente de variación de 12%. El gráfico de cajas y bigotes permitió evidenciar que a concentraciones de 6000 y 8000 mg.L-1 no existe una distribución normal de los datos, mientras que a 100 y 5000 mg.L-1 de la fase suspendida particulada hay una aproximación considerable a una distribución normal, debido a que su media se encuentra casi en el centro de la caja. Los bigotes, por el contrario, demuestran que (Y) puede variar drásticamente en cada concentración, por ejemplo: para la concentración de 100 mg.L-1 el índice puede disminuir o indicar una tendencia con la repetitividad de los ensayos de 0.80 a 0.65, de igual forma puede aumentar el (Y) hasta 0.55 para 5000 mg.L-1 de la FSP del lodo. Carta control. La Figura 5 indica que la especie L. variegatus ve afectada la fecundación de sus gametos en 50% o 0.5 del índice de fecundación con 3649 mg.L-1 del lodo disuelto en agua. El intervalo de variación en la -1 -1 obtención de la CE50 estuvo entre 2773 mg.L a 4525 mg.L de la FSP.

398 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 5500

5000 ) 1

- 4500

L -1 . Límite superior + 2σ = 4525 mg.L g m ( s o

t 4000 u n i m 0 - 6

0 -1 5 3500 Promedio CE50-60minutos = 3649 mg.L E C

3000

Límite inferior - 2σ = 2773 mg.L-1 2500

2000 11 12 13 14 15 Número de ensayo Figura 5. Carta control para la fecundación en Lytechinus variegatus con el lodo de perforación.

Principales variables fisicoquímicas evaluadas durante los ensayos. El agua de mar utilizada para los ensayos fue previamente filtrada e irradiada con UV, con ella se prepararon las soluciones del tóxico de referencia, de la fase suspendida particulada del lodo, las concentraciones de ovocitos y de espermatozoides, así como los 5 mL que se adicionaron a cada réplica y al control negativo. Para los ensayos realizados que dieron los resultados esperados se trabajó con valores promedio de pH de 7.9 ± 0.15, salinidad de 34.80 ± 0.42, oxígeno disuelto de 8.00 ± 0.2 mg.L-1, temperatura de 25.2 ± 0.49 ºC, y temperatura ambiente entre 26.3 ± 0.24 ºC. La salinidad con la que se trabajó en los ensayos (34.8) estuvo cerca del ámbito establecido para la especie en el medio natural (35-37), al igual que los valores de temperatura (24 a 30 ºC) y oxígeno disuelto (2.72 a 5.16 mg.L-1) (Gómez-Gaspar, 2000; Montealegre-Quijano y Gómez-Gaspar, 2005). Si bien no hay registro del pH en esta especie en el medio, para la vida marina es apropiado el valor manejado (7.5 a 8.5) (Ospina-Salazar et al., 2011; Santos-Acevedo et al., 2011).

DISCUSIÓN

El porcentaje de fecundación evidenció un incremento a medida que aumentaba la concentración espermática. Estos resultados son similares a los obtenidos por Salas-Garza et al. (2005), quienes registraron el mismo incremento

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 399 hasta lograr valores muy cercanos a 100% sin la aparición de larvas anormales en Strongylocentrotus franciscanus. En este trabajo con L. variegatus una fecundación > 85% luego de una hora de activación de los espermatozoides se obtuvo con concentraciones stocks iguales o superiores a 12.5 x 107 espermatozoides.mL-1 para 2000 ovocitos y la menor variación en el porcentaje se logró con 500 x 106 espermatozoides.mL-1, equivalente a una relación ovulo:espermatozoide de 1:25000. Esta relación es alta se considera que la concentración espermática con fecundación inmediata utilizada para obtener porcentajes superiores a 90% para S. franciscanus es de 1 x 107 espermatozoides.mL-1 (Salas-Garza et al., 2005) y para L. variegatus con una relación ovocito:espermatozoide 1:30 de 80% (Buitrago y Lodeiros-Seijo, 2005). En ambos casos, la concentración espermática es mucho menor comparada con la de esta investigación, lo cual se debe probablemente a que la fecundación no es inmediata sino que el ensayo exige el tiempo de exposición de una hora. Por lo tanto, para cada metodología, tiempo de exposición y especie de erizo de mar, hay una concentración espermática diferente para obtener el valor deseado en el porcentaje de fecundación. - Los gametos de L. variegatus presentaron una CE50-60minutos de 20.45 mg.L 1 para el CuSO4.5H2O utilizado como tóxico de referencia tras 60 minutos de exposición, siendo las concentraciones bajas (1 mg.L-1) no tóxicas por presentar porcentajes de fecundación iguales al control. Este valor de CE50-60 minutos se considera -1 alto si se compara con los CE50 registrados para Arbacia spatuligera (4.69 mg.L ) (Rudolph et al., 2005) y para Paracentrotus lividus (entre 0.016 mg.L-1 y 0.069 mg.L- 1) (Lera et al., 2006), con lo que se puede inferir que L. variegatus es aparentemente más tolerante frente a este tóxico. Es posible que entre enero y marzo hayan ingresado al laboratorio organismos que se encontraban, según su ciclo anual, con un bajo desarrollo gonadal (Espinoza-G. et al., 2008), lo que pudo causar la alta variación entre los resultados de los ensayos 6 al 11 con la FSP del lodo. En cautividad, la manipulación de las condiciones ambientales como la temperatura y el fotoperíodo pueden provocar gametogénesis fuera del período natural en los erizos de mar; se ha trabajado con diferentes temperaturas en P. lividus y se ha determinado que temperaturas entre 18 a 24 ºC aumentan crecimiento, desarrollo y calidad gonadal (Spirlet et al., 2000; Shpigel et al., 2004; Germendia et al., 2009). Durante el mantenimiento en el laboratorio las condiciones fisicoquímicas fueron constantes y para L. variegatus las temperaturas bajas parecen ser un factor de gametogénesis y las altas de desarrollo y maduración gonádica (Espinoza-G. et al., 2008), por lo que incluir un proceso de aclimatación previo a la realización de los ensayos, en el cual se incrementa y disminuye la temperatura, puede contribuir a mejorar los resultados.

400 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 La concentración de la FSP a la cual 50% o 0.5 del índice de fecundación fue afectada es de 3946 mg.L-1 correspondiente a 394.6 mg.L-1 del lodo original, según este último valor el lodo es considerado moderadamente tóxico, según la clasificación que presentan Jones et al. (1986) y Department of Mines and Petroleum (2006). Los gametos de L. variegatus demuestran más tolerancia frente a sustancias de exploración offshore que otros organismos acuáticos, si se compara el grado de toxicidad presentado con lo publicado por Contreras-León et al. (2013), los cuales mencionan que para postlarvas de Lytopenaeus vannnamei la sensibilidad o toxicidad aguda (CL50-96h) de seis tipos de lodos de perforación en base agua va ente 4224 ppm y 26635 ppm y entre 40781 ppm y 308248 ppm para los lodos en base sintética.

La CE50-60minutos del tóxico de referencia presenta menor heterogeneidad o dispersión en sus valores (9.29%) con respecto a los obtenidos en los ensayos con la fase suspendida particulada del fluido de exploración offshore (12.01%). Ambos porcentajes aparentemente son buenos pero se puede lograr mayor exactitud en la

CE50 si se siguen realizando más ensayos. El efecto observado sobre la fecundación al exponer los gametos a la FSP del lodo de exploración también puede estar influenciado por los sólidos suspendidos, los cuales, de acuerdo con Darszon (2007), disminuyen las probabilidades de que los péptidos contenidos en la capa gelatinosa cumplan la función de preparar y guiar el espermatozoide hacia el ovocito, dificultando que este sea fecundado. La prueba de toxicidad utilizada para determinar la CE50-60minutos del tóxico de referencia y la fase suspendida particulada del lodo cumplió con los requerimientos mínimos exigidos por la ASTM (2012). Se recomienda seguir realizando este tipo de ensayos con L. variegatus, de manera que se pueda continuar alimentando la carta control y disminuyendo el porcentaje de variación. Además, se hace necesario desarrollar nuevas investigaciones con especies nativas del Caribe colombiano con el fin de determinar su potencial como especies indicadoras de toxicidad en lugares donde se realiza actividad petrolera, fortaleciendo los planes de manejo ambiental para identificar más riesgos en términos de la descarga de fluidos de exploración offshore.

AGRADECIMIENTOS

Agradecimientos al Instituto de Investigaciones Marinas (Invemar) por el apoyo para el desarrollo de esta investigación, enmarcada en el proyecto “Toxicidad de fluidos de exploración de hidrocarburos offshore en organismos nativos del Caribe colombiano: ecosistemas profundos y sus recursos pesqueros en los bloques de exploración RC11, RC12, Fuerte Norte y Fuerte Sur, Caribe colombiano”, financiado por el Instituto

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 401 Colombiano del Petróleo en el marco del Acuerdo de Cooperación No. 01 derivado del Convenio No. 5211329. También al equipo del Laboratorio de Bioprospección Marina del Invemar y a la Línea de Bioprospección Marina del Programa de Valoración y Aprovechamiento de los Recursos Marinos donde se llevó a cabo el proyecto.

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RECIBIDO: 04/02/2014 ACEPTADO: 30/09/2014

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 405

Bol. Invest. Mar. Cost. 43 (2) 407-413 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2014

NOTE:

PRESENCE OF DIAPHANOSOMA SPINULOSUM HERBST, 1975 (CRUSTACEA: CLADOCERA: CTENOPODA, SIDIDAE) IN A COASTAL SYSTEM OF NORTHERN COLOMBIA, WITH COMMENTS ON D. BIRGEI KOŘÍNEK, 1981

Juan M. Fuentes-Reinés

Universidad del Magdalena, Grupo de Investigación en Limnología Neotropical. AA 731, Santa Marta, Colombia. [email protected]

RESUMEN

Presencia de Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975 (Crustacea: Cladocera: Ctenopoda, Sididae) en un sistema costero del norte de Colombia, con comentarios sobre D. birgei Kořínek, 1981. Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975 está ampliamente distribuida en la región neotropical con registros en Colombia en los departamentos de Amazonas, Córdoba y Santander. El presente manuscrito reporta, por primera vez, la ocurrencia de D. spinulosum en el departamento de La Guajira. Este espécimen fue encontrado en la laguna Navío Quebrado, Camarones, La Guajira, Colombia. Diaphanosoma spinulosum superficialmente se asemeja a su congénere D. birgei y ambas pueden ser fácilmente confundidas. Se discuten las diferencias morfológicas entre ellas.

PALABRAS CLAVES: Cladocera, Diaphanosoma, laguna Navío Quebrado, Colombia.

The genus Diaphanosoma has a wide distribution in the world, except in the Antarctic and New Zealand (Korovchinsky, 1992). It comprises 34 valid species and two subspecies (Kotov et al., 2013). Species of genus Diaphanosoma are characterized by being limnetic (Elías-Gutiérrez et al., 2008); nevertheless some species of the genus have been found in vegetation zones (Korovchisnky, 1992; Fuentes et al., 2012). The study of composition and distribution of genus Diaphanosoma in Colombia is still very incomplete. The first record of the genus Diaphanosoma Fischer, 1850 (Cladocera: Sididae) from the country was made by Barón-Rodríguez et al. (2006), who reported three species. Since then, the main contributions to study of this genus in Colombia have been made by Gallo-Sánchez et al. (2009), who recorded one species, Villabona- González et al. (2011), who reported four species and one morphotype, Aranguren-Riaño et al. (2011), who added six species, and Fuentes et al. (2012), who reported one species. The aim of this paper is to present a brief description of D. spinulosum from Colombia

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 407 and discuss some morphological differences with respect to its congener D. birgei. Comments are also provided about its distribution in Colombia together with a key for the identification of the species of this genus recorded in the country. The samples were taken from the Laguna Navío Quebrado, La Guajira, northern Colombia (11º25’N and 73º5’W) (Figure 1). The sampling was from April to December 2012, in the littoral areas with vegetation (macrophytes) and open water with presence of an oyster bank. Water salinity ranged from 0 to 28. Water samples were collected using a bucket of 25 L at both vegetation areas and open water. Samples were filtered with a zooplankton net (45 μm) and preserved in 70% ethanol. Dissected specimens and appendages were mounted in glycerin and sealed with Canada balsam. The mounted appendages were photographed using a Kodak Easy Share C140 digital camera adapted to a compound microscope. The specimen was measured in lateral position, from head to the posterior part of the valve. Identifications were according to Paggi (1978), Elmoor-Loureiro (1997), and Korovchinsky (1992). A single specimen of Diaphanosoma spinulosum was found and dissected, semi-permanent slides were deposited in the collection of the Museum of the Universidad del Atlántico, in Barranquilla, Colombia (UARC169M-171M).

Figure 1. General location.

408 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 The specimen from Laguna Navío Quebrado agrees with the general description of Diaphanosoma spinulosum (Paggi, 1978). Habitus robust, with a rather developed dorsal part (Figure 2a), body length from head to posterior part of valve 602 µm, head rectangular, antenna large and robust, with setal formula 4-8/0- 1-4; its basipodite rather longer than the biarticulated branch (Figure 2b), distal part of proximal segment of biarticulated antennal branch (exopodite) with one spine (Figure 2c), distal part of distal segment with one pointed prominence and one spine which is 2.2 times as long as the spine on distal part of proximal segment (Figure 2d).Ventral valve margin infolded (a duplicadura as named by Paggi 1978), posterior margin of inflexion bearing four long feathered setae (Figure 2e). Two dorsal spines near posterior margin of each valve with a row of spinules (Figure 2f). Postero- ventral valve margin with large curved denticles and two small spines between them (Figure 2g). Postabdomen robust, with anal teeth and three basal spines of moderate size, the distal one the largest (Figure 2h). The postabdominal claw with a row of rather large denticles along ventral side, decreasing distally (Figure 2i). Diaphanosoma spinulosum is considered a Neotropical species (Kotov et al., 2013). In Colombia it has been recorded in Amazonas, Córdoba, and Santander provinces (Barón-Rodríguez et al., 2006; Gallo-Sánchez et al., 2009; Aranguren- Riaño et al., 2011; Villabona-González et al., 2011). The occurrence of D. spinulosum at La Guajira Province is reported for the first time, expanding the occurrence of D. spinulosum in Colombia (Figure 3). At the present time, six species of Diaphanosoma are recognized to occur in Colombian water bodies: D. birgei Kořínek, 1981, D. brachyurum (Liévin, 1848), D. spinulosum Herbst, 1975, D. dentatum Herbst, 1968, D. polyspina Korovchinsky, 1982, and D. brevireme Sars, 1901, which is the most frequently reported species (Barón-Rodríguez et al., 2006; Aranguren-Riaño et al., 2011; Fuentes et al., 2012). The first record ofD. spinulosum from the Neotropics could be attributed to Sars (1901), although he reported it as D. sarsi. The original description, however, was made by Herbst (1975) from Venezuela. Latter, it has been redescribed by Paggi (1978), Korovchisnky (1992) and Carruyo-Noguera et al. (2004). It is a common species; for example, in South America it has been reported by Elmoor-Loureiro et al. (2004) and Brito-Vieira et al. (2011), and has been also recorded in Central America (Collado et al., 1984; Elías-Gutiérrez and Varela, 2009). This species has a wide distribution in Colombia, it has been known to occur in both the northern and southern regions of the country. According to Sousa et al. (2009), D. spinulosum is a planktonic species. Diaphanosoma spinulosum belongs to the first group classified by Korovchinsky (1986) because it is a large species with powerful swimming antennae

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 409 a b

c d

e f

g h

i

Figure 2. Diaphanosoma spinulosum. Parthenogenetic female. a. Adult. b. Antenna. c. Distal part of proximal segment of antenna. d. Distal part of distal segment of antenna (the arrow points at the pointed protuberances). e. Duplicadura. f. Dorsal spines near posterior valve margin. g. Postero-ventral valve margin. h. Postabdomen. i. Postabdominal claw.

410 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Figure 3. Geographic distribution of Diaphanosoma spinulosum in Colombia. 1: Amazonas. 2: Santander. 3: La Guajira. 4: Córdoba. and strong musculature and narrow free flap of the shell valves. This species superficially resembles its congener D. birgei, also a Neotropical species (Kotov et al., 2013), and both can be easily confused. These two species can be distinguished by several subtle characters including: 1) Small intermediate denticles without setule between the large denticles in the posterior-ventral margin of the valves in D. spinulosum (present paper); in D. birgei with small denticles and a setule between large denticles (Kořínek, 1981, fig 6; Elmoor-Loureiro, 1990, fig. 9; Korovchinsky, 1992, fig. 139). 2) Ventral valve margin infolded; a duplicadura in D. spinulosum (present paper), while D. birgei lacks duplicadura (Elmoor-Loureiro, 1990; Korovchinsky, 1992). 3) Dorsal part of the head not protruding in D. spinulosum (present paper), while it is noticeable protruding in D. birgei (Kořínek, 1981; Elmoor-Loureiro, 1990; Korovchinsky, 1992). 4) Postabdominal claw with denticles decreasing distally in

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 411 D. spinulosum (present paper) and without them in D. birgei (Kořínek, 1981, fig. 7; Elmoor-Loureiro, 1990, fig. 8; Korovchinsky, 1992, fig. 142). This key, prepared using the descriptions presented in this paper as well as those provided by Kořínek (1981), Korovchinsky (1992), and Elmoor-Loureiro (1990), might be useful for preliminary identification of the valid Diaphanosoma species from Colombia.

Key for the identification of the nominal species of Diaphanosoma recorded in Colombia 1A. Ventral valve margin without duplicadura ...... 2 1B. Ventral valve margin with duplicadura...... 3 2A. Thin sharp spine on basipodital distal outer end...... D. birgei Kořínek, 1981 2B. Wide lanceolate spine on basipodital distal outer end...... D. brachyurum-group 3A. Postero-ventral valve margin with denticles almost of the same size...... D. polyspina Korovchinsky, 1982 3B. Postero-ventral valve margin with denticles of different size...... 4 4A. Denticles decreasing proximally...... D. brevireme Sars, 1901 4B. Denticles decreasing distally...... 5 5A. With small denticles interspersed between large ones, head rectangular...... D. spinulosum Herbst, 1967 5B. Without small denticles interspersed between large ones, head cone shaped...... D. dentatum Herbst, 1968

ACKNOWLEDGMENTS

I am very grateful to Drs. Juan Paggi and N. M Korovchinski for their valuable consultations, Dr. Ruben Torres for drawing some of the illustrations, and Dr. Lourdes M. Elmoor-Loureiro for her comments in the text.

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RECEIVED: 13/12/2013 ACCEPTED: 16/062014

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Bol. Invest. Mar. Cost. 43 (2) 415-419 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2014

NOTA:

PRIMER REGISTRO DE PLAGIODISCUS NERVATUS GRUNOW (BACILLARIOPHYCEAE) EN LA REGIÓN COSTERA DEL CARIBE COLOMBIANO*

Natalia Arbeláez M.1 y Luis Alfonso Vidal2

1 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar). Calle 25 No. 2-55, Playa Salguero, El Rodadero, Santa Marta, Colombia. [email protected] 2 Universidad del Magdalena. Carrera 32 No. 22-08, Santa Marta, Colombia. [email protected]

ABSTRACT

First record of Plagiodiscus nervatus Grunow (Bacillariophyceae) in the Colombian Caribbean coastal region. The presence of the species Plagiodiscus nervatus is reported for first time in the Colombian Caribbean coastal sea. Three specimens were found, two cells in Bahia Gaira on August 2000 and 2001 in surface samples, the other cell in Bahía Chengue on May 2012 at 2 m deep. The observations showed two particular forms of the species, one with nervature and the other without it, both larger in sizes compared with those reported by other authors for the Caribbean Sea and elsewhere in the world. It is extremely important to report additional species to complement and perform inventory and lists of the species present in the area.

KEYWORDS: Benthic diatoms, Plagiodiscus nervatus, Colombian Caribbean.

Plagiodiscus nervatus Grunow, 1867, perteneciente a la familia Surirellaceae, orden Surirellales y clase Bacillariophyceae, es considerada una especie polihaloba, marinocostera (Foged, 1984), solitaria, con características bentónicas (Al-Yamani y Saburova, 2011), que se halla en aguas tropicales y subtropicales (Navarro, 1983; Round et al., 1990). Fue erigida como especie por Grunow (1867), de un material de Honduras. Mereschkowsky (1902) intentó transferir esta especie a Surirella, denominándola S. nervata; sin embargo, Paddock (1987) realizó la corrección y separó estos dos géneros. Con el nombre de P. nervatus es mencionada en el listado de las diatomeas del Caribe por Navarro y Hernández-Becerril (1997), incluyendo como sinonimias P. martensianus, S. nervata y S. reniformis. Foged (1984) la cita como sinonimia de P. martensianus y Navarro (1983) y Navarro et al. (1989) utilizan Surirella nervata, mientras que en trabajos más recientes (Díaz-

* Contribución No. 1149 del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 415 Ramos, 2000; Kociolek, 2004; Al-Kandari et al., 2009; Meave del Castillo, 2009; Al-Yamani y Saburova, 2011; Lobban y Schefter, 2012) se continúa utilizando su nombre original, considerándolo valido. La presente nota se realiza con el propósito de informar acerca de la presencia de una especie que no había sido observada en aguas del Caribe colombiano y de esta manera continuar alimentando los listados de especies fitoplanctónicas del país. En muestreos costeros realizados como parte del curso de plancton de la Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, el 3 de agosto de 2000 se halló una célula de Plagiodiscus en la bahía de Gaira (Figura 1), mediante un arrastre superficial implementando una red de 20 µm de poro, de la cual no se pudo obtener información morfométrica. Un año más tarde, el 2 agosto, se encontró nuevamente una forma idéntica cerca de Morrito, bahía de Gaira, al sur de la ciudad de Santa Marta (11º12’N, 74º14’O), llevando a cabo la misma metodología de colecta. Esta última célula presentó las siguientes medidas: 105 µm de longitud (L), 58 µm de anchura (A), 4 costillas/10 µm, 17 estrías de areolas/10 µm; de este individuo se realizó un esquema (Figura 2a). Durante los muestreos mensuales realizados durante 2012 como parte del programa alerta temprana y evaluación de la toxicidad de los florecimientos de algas nocivas (FAN) en la región del Caribe, el 17 de mayo se halló una tercera célula (Figura 2b) en la bahía de Chengue (11º0’N, 74º08’O), ubicada 14 km al noreste de Santa Marta (Figura 1).

Figura 1. Localización de las estaciones en las cuales fueron halladas las células de Plagiodiscus nervatus. Bahía Chengue (estrella blanca), El Morrito (estrella gris) y bahía de Gaira (estrella negra), Santa Marta, Colombia. Modificado de Ortiz-Ramírez et al. (2005).

416 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 a b

Figura 2. Plagiodiscus nervatus Grunow 1867. a. Diagrama de forma sin nervadura axial. b. Forma con nervadura axial.

La muestra fue colectada con un tubo de 5 cm de ancho, dispuesto desde la superficie hasta 2 m de profundidad, con una válvula de pie en el extremo inferior (Reguera et al., 2011). El agua se introdujo en un recipiente plástico y se fijó con lugol en proporción 1:100. Una vez en el laboratorio se realizó la identificación y conteo de organismos mediante un microscopio invertido (Nikon), siguiendo la metodología Utermöhl (Edler y Elbrächter, 2010). La célula presentó las siguientes medidas: 90 µm L, 45 µm A, así como una nervadura a lo largo del eje axial. Plagiodiscus exhibió dos formas diferentes, una con nervadura a lo largo del eje axial y otra sin nervadura (Figura 2). Las células medidas y halladas en el Caribe colombiano presentaron tallas superiores (90-105 µm L, 45-58 µm A), comparadas con lo registrado por otros autores [27-64 µm L, 13-28 µm A por Al- Kandari et al. (2009); Lobban y Schefter (2012); Al-Yamani y Saburova (2011) y, para el Caribe, 34-85 µm L, 18-46 µm A, por Grunow (1877), Navarro (1983), Foged (1984) y Navarro et al. (1989)]. Teniendo en cuenta sus características bentónicas, la especie es poco común en muestras de fitoplancton colectadas en estratos superficiales, sin embargo, la especie se ha registrado para el Caribe en Honduras, Venezuela (Grunow, 1877; Díaz-Ramos, 2000), Cuba (Foged, 1984), Cayo Enrique-Gata, Puerto Rico (Navarro, 1983), Isla Caja de Muertos, Puerto Rico (Navarro et al., 1989), Islas Vírgenes (Hagelstein, 1938) y, a nivel mundial, en Estambul (mar Negro-mar Marmara), Samoa, Pacífico central, isla Guam, Pacífico occidental (Lobban y Schefter, 2012), Kuwait (Al-Kandari et al., 2009; Al-Yamani y Saburova, 2011), isla Mauricio e islas Seychelles, Índico, Amboyna e

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 417 isla Viti (Grunow, 1877), islas Canarias (Van den Heuvel, 1991), Acapulco, Pacífico mexicano (Meave del Castillo, 2009). El registro de nuevas especies de fitoplancton es de suma importancia, en especial en lugares en los cuales se llevan a cabo actividades antrópicas como lo es Santa Marta, pues de esta manera será posible complementar los listados de fitoplancton y se podrá realizar un inventario completo de las especies presentes en la región, lo cual facilitará el hallazgo de especies invasoras. Teniendo en cuenta la revisión bibliográfica, se cita la especie por su nombre original Plagiodiscus nervatus Grunow, 1867, siguiendo el estudio llevado a cabo por Paddock (1987), en el cual Plagiodiscus se confirma como un género separado deSurirella.

AGRADECIMIENTOS

Al Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar) y al Organismo Internacional de la Energía Atómica (OIEA) quienes financiaron el proyecto RLA- 7014 “Diseño e implementación de sistemas de alerta temprana y evaluación de la toxicidad de los florecimientos de algas nocivas (FAN) en la región del Caribe”.

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RECIBIDO: 12/08/2013 ACEPTADO: 06/08/2014

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Presentación: Envío del documento en formato digital, como archivo adjunto al correo electrónico: [email protected]. Tipo de letra: Times New Roman, tamaño 11, configuración de página tamaño carta y a doble espacio. Máximo 40 páginas incluyendo figuras y tablas; sólo en casos excepcionales y justificados se aceptarán manuscritos más extensos. Márgenes: izquierdo y superior de 3 cm y derecho e inferior de 2 cm como mínimo. Todos los títulos van en negrilla: título del trabajo y títulos principales en situación centrada y mayúsculas (incluidos los nombres científicos), dejando un espacio para comenzar el párrafo; los títulos de segundo rango centrados pero en minúsculas y sin dejar espacio para comenzar el párrafo; los de tercer rango al lado izquierdo y en minúsculas, también sin espacio. Todas las hojas numeradas consecutivamente. Una vez aceptado el trabajo, el texto final deberá ser enviado nuevamente en archivo electrónico (textos, figuras y tablas) a: [email protected]

Texto: Conformado por las siguientes secciones en su orden: Título, Autor(es), Filiación y dirección del (de los) Autor(es), Resumen, Abstract, Introducción, Área de Estudio, Materiales y Métodos, Resultados, Discusión, Conclusiones, Agradecimientos y Bibliografía. Este formato puede ser modificado si la naturaleza del trabajo lo exige. Los artículos en forma de “Notas” deben ser idealmente de máximo 5 páginas de texto y sin división en secciones como los artículos extensos (excepto Abstract cuando el texto sea en español, Resumen cuando el texto sea en inglés), Agradecimientos y Bibliografía. Resumen de máximo 30 renglones en un sólo párrafo. El Abstract debe ser una traducción fiel de lo escrito en el resumen. Tanto el Resumen como el Abstract deben llevar al final y en un renglón aparte, máximo cinco Palabras Claves (Keywords), las cuales deben comenzar en mayúscula. El título del trabajo debe incluir una traducción fiel al inglés cuando el manuscrito sea en español, la cual se incluye en negrita al comienzo del Abstract, y viceversa cuando el trabajo sea en inglés.

Tablas: Elaboradas en procesador de texto (con la opción “tabla”), cada una comenzando en página aparte y evitando trazar líneas verticales. La leyenda debe ir encima, en minúsculas, y ser suficientemente explicativa. Deben ser numeradas consecutivamente y citadas (en orden) en el texto y presentadas juntas en un archivo aparte. La información incluida en las tablas no puede aparecer repetida en las figuras.

Figuras: Incluir bajo esta denominación todas las ilustraciones, como mapas, esquemas, fotografías y láminas. Deben ser excluidas del texto y el número correspondiente se indicará en cada figura, sobre el margen inferior. Las leyendas deben ir en minúsculas y ser suficientemente explicativas. Dibujos: Letras y símbolos en tamaño apropiado, de modo que al reducirlos no pierdan su nitidez. Fotografías: La revista asume los costos de publicar fotografías en blanco y negro. Los costos de fotografías y figuras a color deben ser asumidos por el autor. Los archivos de las fotografías o imágenes a color deben ser guardados en formato TIF, con una resolución de al menos 360 dpi y los colores deben

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 421 corresponder a la escala CMYK. Se recomienda que la primera versión del manuscrito a ser sometido utilice una resolución de 72 dpi, en escala RGB, para facilitar el envío de estos archivos por correo electrónico.

Abreviaturas: Pueden usarse abreviaturas o símbolos comunes, tales como m, cm, km, g, kg, mg, mL, L, %, o °C, siempre y cuando vayan acompañando números. Evitar los puntos en las abreviaturas. Todas las cifras decimales deberán separarse con punto y no con coma.

Referencias: Dentro del texto citarse como en los siguientes ejemplos, evitando el uso de op. cit.: “La especie vive sobre sustratos rocosos y coralinos (Pérez, 1980; Darwin y Scott, 1991), aunque, según García (1992), prefiere fondos de cascajo”. Cuando la referencia involucra a más de dos autores debe citarse como: Castro et al. (1965) o (Castro et al., 1965), donde “et al.” debe aparecer siempre en letra cursiva. Las comunicaciones personales deben evitarse en lo posible pero serán aceptadas a juicio del editor a cargo de cada artículo, según sea el caso y deberán seguir el siguiente formato: Nombre completo (punto) Institución (punto) Ciudad (coma) País (punto) Año (punto) Com. Pers. No se aceptan las referencias indirectas, p. ej. Pérez 2007 (En: Fernández, 2008).

Bibliografía: Incluir todas y únicamente las referencias citadas en el texto, en orden alfabético de apellidos y en orden cronológico cuando haya varios trabajos del mismo autor. El símbolo “&”, comúnmente usado, deberá reemplazarse por la letra “y” o la palabra “and” según el idioma del manuscrito. El estilo de elaboración de las citas bibliográficas debe verse en los trabajos publicados en este volumen para seguir obligatoriamente el mismo formato y su exactitud es responsabilidad únicamente de los autores. No se admiten citas de trabajos que no hayan sido aceptados para publicación y las citas de artículos en prensa deben incluir el volumen, el año, y el nombre de la revista en que saldrán publicados. Los artículos publicados en revistas periódicas se deben citar de la siguiente manera: Autor (punto) Año (punto) Título (punto) Nombre de la revista (coma) Volumen (dos puntos) Ámbito de páginas (punto). Ejemplo: Blanco, J.A., J.C. Nárvaez y E.A. Viloria. 2007. ENSO and the rise and fall of a tilapia fishery in northern Colombia. Fish. Res., 88: 100-108. En los casos en que la referencia incluya la totalidad de las páginas de la revista periódica, se debe citar así: Autor (punto) Año (punto) Título (punto) Nombre de la revista (coma) Volumen (coma) páginas totales (punto). Ejemplo: Pang, R.K. 1973. The systematics of some Jamaican excavating sponges. Postilla, 161, 75 p. Debe abreviarse el nombre de la revista cuando esté formado por más de una palabra, siguiendo la información presentada en www.abbreviations.com. Para revistas no listadas debe presentarse el nombre completo. Los libros se deben citar de la siguiente manera: Autor (punto) Año (punto) Título (punto) Editorial (coma) Ciudad (punto) número total de páginas (punto). Ejemplo: Dahl, G. 1971. Los peces del norte de Colombia. Inderena, Bogotá. 391 p. Los capítulos de libros se deben citar de la siguiente manera: Autor (punto) Año (punto) Nombre del capítulo (punto) Ámbito de páginas (punto). Editores (punto) Título del libro (punto) Editorial (coma) Ciudad (punto) número total de páginas (punto). Ejemplo: Álvarez-León, R. y J. Blanco. 1985. Composición de las comunidades ictiofaunísticas de los complejos lagunares estuarinos de la bahía de Cartagena, ciénaga de Tesca y Ciénaga Grande de Santa Marta, Caribe colombiano. 535- 555. En: Yáñez-Arancibia, A. (Ed.). Fish community ecology in estuaries and coastal lagoons. UNAM, México D.F. 653 p. Las memorias de reuniones y documentos inéditos y de escasa divulgación (tesis y literatura gris) sólo se citarán a criterio del editor del manuscrito. Las tesis se deben citar como los libros. Ejemplo (tesis): Arboleda, E. 2002. Estado actual del conocimiento y riqueza de peces, crustáceos decápodos, moluscos, equinodermos y corales escleractíneos del océano Pacifico colombiano. Tesis Biol. Mar., Univ. Jorge Tadeo Lozano, Bogotá. 125 p.; (informe): Pedraza, R.A., S. Suárez y R. Julio. 1979. Evaluación de captura en la Ciénaga Grande de Santa Marta. Informe final, Inderena, Bogotá. 39 p.

422 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Recursos electrónicos: Los documentos electrónicos varían constantemente dentro de las páginas web, por lo tanto se prefiere que los autores citen documentos de este tipo únicamente en casos en que sea indispensable hacerlo y serán aceptadas a juicio del editor a cargo de cada artículo, según sea el caso; deberán seguir el siguiente formato: Autor (punto) Año (punto) Título (punto) URL completa (punto) Fecha de consulta (punto). Ejemplo: Hammer, O., D.A.T. Harper y P.D. Ryan. 2008. PAST – Palaentological Statistics, ver. 1.81. http://folk.uio.no/ohammer/past/past.pdf. 08/06/2008.

No se admitirán notas de pie de página. Los nombres científicos de géneros y especies deben escribirse en letra cursiva o en su defecto subrayarse. Los registros taxonómicos deben hacerse siguiendo el código internacional de nomenclatura para lo cual el Boletín tiene un modelo con ejemplos, disponible para quien lo solicite. Las medidas se deben expresar en unidades del sistema métrico decimal. Recordar que los valores de salinidad deben presentarse sin unidades o símbolos. Se deben sugerir los nombres de al menos tres evaluadores para el documento sometido, incluyendo la información necesaria para contactarlos (dirección postal y correo electrónico).

Trámite: Los manuscritos deben ser enviados en archivo electrónico al correo boletin@ invemar.org.co, anexando una carta remisoria dirigida al: Comité Editorial, Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras, INVEMAR, Cerro Punta de Betín, Santa Marta, Colombia). Los trámites posteriores de evaluación y comunicación de resultados se harán a través de correo electrónico, para mayor agilidad del proceso. Todo trabajo será evaluado por dos especialistas y en un término aproximado de doce meses el Comité Editorial decidirá e informará si el artículo se acepta para publicación. En caso de correcciones los autores deberán entregar una nueva versión en un plazo no mayor a un mes.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 423 INSTRUCTIONS TO AUTHORS

Potential contributors to the Bulletin of Marine and Coastal Research should follow the subsequent instructions: authors must submit original articles; that means those that have significant unpublished results, nor being considered for another journal. The Bulletin also accepts manuscripts on critical revisions that compile and analyze studies in particular fields and propose accurate research lines. We suggest that authors, in any case, check the presentation style in the last Bulletin’s issue to follow the exact structure.

Languages: Spanish or English, abstract in both languages.

Presentation: Attach digital complete text file and figures to an email and send it to boletin@ invemar.org.co. Type of font: Times New Roman, size 11, double-spaced. Maximum 40 pages, including figures and tables. Only in exceptional cases we will accept papers longer than that. Margins: Left and upper, 3 cm; right and lower, 2 cm. All titles must be written in boldface type. Manuscript title and main titles must be written in capital letters, centered, and there must be a space line before the first line of the text; subtitles must be also centered but as lower-case letters and there must be no space before the first line of the text; and third titles must be written on the left side of the paper, as lower-case letter, and also with no space. All pages must be numbered consecutively. Once the paper is accepted, the complete final file must be sent again as attachment to: [email protected]

Text: Text must be structured as follows: Title, Author (s), Author’s address, Abstract, Abstract in Spanish (Resumen), Introduction, Study area, Materials and Methods, Results, Discussion, Conclusion (optional), Acknowledgements, and Bibliography. This format can be modified depending on the type of work. Articles in “Note” format must be preferably five pages long or shorter, without divisions and subtitles like the long manuscripts (except a Spanish Resumen), Acknowledgements, and Bibliography). Abstract must be one paragraph and should not exceed 30 lines. Spanish Resumen should be an exact translation of the abstract, both must include at the end a maximum of five key words, which have to start with capital letters. The title of the manuscript should be given in both languages.

Tables: Must be processed using the “table” tool as text file, vertical lines should be avoided, one table per page. Tables legend must be placed on top, in lower-case letters, and present clearly the content. Tables must be numerated consecutively, cited so in the text, and presented together in other file. Information included in tables should not be repeated in figures.

Figures: Figures include illustrations such as maps, pictures, plates, and schemes. They must be numbered and presented, excluded from the text, on separated pages. Drawings: letters and symbols on drawings should have a suitable size, so that if they get reduced they will not loose their shape and details. Photographs: the journal covers the costs for publishing black and white photographs. If there are color images in the manuscript, the authors will have to afford color page fees. Photographs and image files should be saved as TIF files, with at least 360 dpi resolution and colors should correspond to CMYK scale. We suggest sending images for first version in 72 dpi resolution, in RGB scale, so that files are not too heavy to be sent by email.

Abbreviations: Abbreviations may be used and also common symbols, such as m, km, g, mg, %, or ºC, as long as they are next to numbers. Do not use period marks after symbols or abbreviations. All decimal numbers have to be separated by periods. References: In the text please reference the bibliography as follows, avoiding use of op.cit: “The species lives in rocky and coral substrates (Pérez,

424 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 1980; Darwin and Scott, 1991), although following García (1992), it prefers gravel substrate.” When the reference includes more than two authors, it has to be quoted as: Castro et al. (1965) or (Castro et al., 1965), with “et al.” always written in italics. Personal communications should not be used but they may be accepted by the editor depending on the specific case. If they are included they should be presented as: Complete name. Institution. City, Country. Year. Pers. Comm.

Bibliography: The bibliography must include all and just the references cited in the text, in alphabetical order and in chronological order when there is more than one article by the same author (s). The symbol “&”, frequently used, has to be changed for the word “and”. The bibliographic style can be checked in any article in the last issue of the Bulletin and its accuracy is the author’s responsibility. Unpublished data or manuscripts are not supposed to be cited. If a manuscript in press has to be cited, it should include information about issue, year, and title of the journal of the future publication.

Electronic resources: Web documents vary constantly. Therefore, they should be avoided as references in the manuscripts if it is not really necessary. In special cases, it will be the editor’s decision to accept it or not. These citations should follow the next format: Author. Date. Title. Complete URL.

Others: Use of footnotes in the text is strongly discouraged. Scientific names of genera and species must be written in italics type or underlined. Taxonomic reports have to be written following the international nomenclature code. Bulletin office have some examples that may asked for if needed. Measurements have to be marked using metric system. Salinity values have to be presented without symbols or units. You should suggest the names of at least two potential reviewers for the manuscript, including their contact information.

Procedure: The digital file with the manuscript, and communications should be sent to boletin@ invemar.org.co, with a introductory letter addressed to Comité Editorial, Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras, INVEMAR, Cerro Punta de Betín, Santa Marta, Colombia. Communications about results and correction suggestions should be sent by email, in order to abbreviate the complete process. Manuscripts are first reviewed by two experts in the relevant discipline. Approximately twelve months later, the editorial board will decide and notify if the article is acceptable for publication. If some corrections are needed, authors have to write a new version and return it no longer than one month later.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 425 ÍNDICE VOLUMEN 43

Acuicultura, 43 (1): 8, 121. 43 (2): 364-365. ADCP, 43 (1): 137-139, 142-143, 146, 150-151. ADN mitocondrial, 43 (1): 159, 162-164, 167, 171, 173, 175, 177. 43 (2): 260. Alimentación, 43 (1): 7, 9-12, 15, 17-18, 35-36, 38, 108, 117, 159, 161-162, 166, 168, 172-175, 177. 43 (2): 279, 386. Análisis filogenético, 43 (1): 66, 159, 164-165, 169, 175-176. 43 (2): 257, 275. Anélidos, 43 (1): 37. 43 (2): 351. Anillamiento, 43 (1): 89, 91-92. Aprovechamiento de recursos hidrobiológicos, 43 (1): 121, 131-132. 43 (2): 277- 278, 280, 283-289, 293-294, 298. 43 (2): 277-278, 280, 283-289, 292-294, 298 Áreas protegidas, 43 (1): 91, 103-104. 43 (2): 277-290, 292-298, 306, 317, 323, 328. Argopecten nucleus, 43 (2): 363-364, 369-370, 372. Arrecifes coralinos, 43 (1): 138, 162, 166. 43 (2): 250-251, 260, 265, 281, 297. Ascenso en el nivel del mar, 43 (2): 307, 319. Asociación alimentaria, 43 (1): 183. Avifauna, 43 (1): 89, 104. Bahía Málaga, 43 (1): 107, 108-111, 113-117. Biodiversidad, 43 (1): 44, 109, 176. 43 (2): 249, 251-252, 261, 277, 279, 293, 314, 327, 330, 351. Bootstrap, 43 (1): 165, 171. 43 (2): 329-330, 337, 341-343. Boyas, 43 (1): 43-46, 49, 51-53, 55-57, 60-62, 64-65, 67-68, 70-71, 73-78, 111. 43 (2): 217, 257, 289. BRD, 43 (2): 329-346. Caballitos de mar, 43 (1): 7-19. Cambio climático, 43 (2): 249-250, 252, 265-266, 307-309, 311-324. Características sociales, 43 (2): 278, 280, 283. Caribe colombiano, 43 (1): 89, 101-102, 132, 138, 159, 161-162, 164-165, 168-169, 174-175, 177, 195-196. 43 (2): 216, 227, 243, 277, 279, 282, 284-285, 287, 298, 307, 309-311, 315-317, 319-322, 324, 329, 332, 365, 383, 385, 401, 415-417, 422. Cartagena, 43 (1): 101, 140, 195-196. 43 (2): 282, 293, 313-314, 327. Caulerpa sertularioides, 43 (1): 121-123, 125, 128-131. CERC, 43 (2): 213, 216, 220-221, 237-240, 243-246. Ciclo gametogénico, 43 (2): 363, 365, 376-378. Cirratúlidos, 43 (2): 351. Cladocera, 43 (1): 29, 35. 43 (2): 407.

426 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 Clima marítimo, 43 (2): 213. Colombia, 43 (1): 17, 23, 25, 28-31, 89-91, 95, 97-99, 101-104, 107-109, 111-112, 114-116, 121-124, 132, 137-141, 149,-150, 154, 159-165, 167-169, 172-175, 177, 183, 185-187, 195-196, 198. 43 (2): 215-216, 218, 227-231, 243, 245, 277-280, 282, 287, 292-293, 295-298, 306-311, 313-314, 316-317, 320-321, 323, 327, 329-330, 332-335, 363-364, 366-367, 383-386, 407-409, 411-412, 415-416. Contenido estomacal, 43 (1): 8, 23, 26, 33. Corales, 43 (2): 249-255, 257-258, 261-267, 275-276, 294. Corriente, 43 (1): 108, 110, 117, 138. 43 (2): 214, 220, 222-223, 250, 259. Crecimiento, 43 (1): 7, 9, 12-14, 16-19, 121, 125, 128-131. 43 (2): 229, 240, 245, 255, 265, 364, 385, 397, 400. Crías, 43 (1): 7-12, 14-19. Cruces interespecíficos, 43 (2): 249-250, 252, 255-261, 263-264, 266. Cultivo suspendido, 43 (2): 363, 366-367, 369, 377. Depredación, 43 (1): 183. Descartes, 43 (2): 329, 331-332, 336-337, 339-341, 343-344, 346. Diaphanosoma, 43 (2): 407-412. Diatomeas bénticas, 43 (2): 415. Dieta, 43 (1): 7-10, 13-14, 16-19, 23-24, 27, 29, 32-38, 160, 172, 176. Distribución, 43 (1): 26, 35, 38, 43, 45, 49, 51-53, 55-56, 58, 60-62, 64-65, 67, 69- 71, 73-78, 80, 89, 92, 107-110, 115-116, 12, 130, 138, 159, 161, 164, 172, 175, 176, 198. 43 (2): 216, 220, 224, 250, 252, 260, 265, 286, 335, 342-343, 390, 393, 398. Diversidad genética, 43 (1): 159, 162, 173-174. 43 (2): 251, 261. Enriquecimiento, 43 (1): 7, 9-12, 18. Eretmochelys imbricata, 43 (1): 159-160, 163, 167-168 Erizo de mar, 43 (2): 383, 385, 390, 393, 396-397, 400. Estuario, 43 (1): 34, 107-110, 112-117. 43 (2): 229, 281, 331. Fecundación, 43 (2): 255, 257-263, 274, 383, 385, 387-401. Fluido de exploración offshore¸43 (2): 383, 396-397, 401. Golfo de California, 43 (1): 43, 45-46, 49, 51-53, 55-56, 58, 60-62, 64-65, 67-78, 80. Gran Caribe, 43 (1): 160. 43 (2): 351. Hibridación, 43 (1): 164. 43 (2): 249-267, 274-275. Hippocampus reidi, 43 (1): 7-8, 12, 14. Histología, 43 (2): 363, 365. Ictiplancton, 43 (1): 107-109, 114. Isopoda, 43 (1): 195. Laguna Navío Quebrado, 43 (1): 407-409. Lista de especies, 43 (1): 43.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 427 BOLETÍN DE INVESTIGACIONES MARINAS Y COSTERAS Viene de la contraportada Macrófitas, 43 (1):(Bol. 23, 25-28, Invest. 32-33, Mar. 36-38. Cost.) (ISSN 0122-9761) Macrolagas, 43 (1): 121, 123, 130-132. 43 (2): 351. S. M. Cerón Benavides, M. Santos-Acevedo, A. E. Gómez Cerón, G. H. Mangle, 43 (1): 23, 32, 38, 64. 43 (2): 292. Ospina-Salazar, M. A. Imués Figueroa y J. Gómez-León La revista científica Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras está dirigida a la comunidad científica y a las Evaluación de la toxicidad aguda de un fluido de exploración offshore en la personas relacionadasMigración, con temas 43 medioambientales (1): 89-90, 93-94, en zonas 100-101, marino-costeras, 103-104, con 162. particular 43 (2): énfasis 216. en la región fecundación del erizo de mar Lytechinus variegatus neotropical. ConsideraMorfoespecie, para su publicación 43 (1): trabajos 58. 43 inéditos (2): 249,sobre 253,cualquier 255, tópico 258, de 263, investigación 275. en el mar o en [Acute toxicity assessment of an offshore exploration fluid for the fertilization ambientes acuáticos de la zona costera, realizados en las áreas tropicales y subtropicales de América. Es editada desde sea urchin Lytechinus variegatus] ...... 383 1967 por el InstitutoNucleares, de Investigaciones 43 (1): Marinas176, 183. y Costeras 43 (2): “José 255, Benito264, 376.Vives de Andréis” (Invemar). Hasta el volumen 8 llevó el nombre de “Mitteilungen aus dem Instituto Colombo-Alemán de Investigaciones Científicas Punta de Betín” y entre losNuevo volúmenes registro, 9 y 24 43 se denominó(1): 43, 80.“Anales 43 (2):del Instituto 351. de Investigaciones Marinas y Costeras”. A partir del año 2008Pacífico se publican colombiano, dos números 43por (1): volumen 107, anual 109, manteniendo 111, 114-116, esta periodicidad 121, 161-162, hasta la165, fecha. 169, La 172- revista se encuentra indexada en Publindex-Colciencias en la categoría A2, posición mantenida desde 2005, y también NOTAS • NOTES está en Web of Knowledge175, 183, y 198.SciELO-Colombia. El Boletín es una publicación de libre acceso, que puede ser consultada en el portalParques del NacionalesInvemar (www.invemar.org.co/boletin) Naturales, 43 (1): 103, y 161.además 43 es(2): distribuida 277-278, a 280,nivel 294-296,nacional e 306, J. M. Fuentes-Reinés internacional a través del sistema de canje. Las instrucciones a los autores para la preparación y envío de manuscritos Presence of Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975 (Crustacea: Cladocera: se encuentran en las328. últimas páginas de este número y en el portal de Internet. Ctenopoda, Sididae) in a coastal system of northern Colombia, with comments El Boletín de InvestigacionesPeces, 43 Marinas (1): 7, y Costeras 9-10, 14, se acoge 18-19, a normas 23-24, éticas 26-38, para la 107-109, publicación 113, de documentos 115-117, científicos, 183. 43 (2): on D. birgei Kořínek, 1981 en particular a la evaluación por pares de todos los documentos aceptados. Así mismo, se espera de todos los autores el [Presencia de Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975 (Crustacea: Cladocera: seguimiento de un código251, 286, ético que289, garantice 291-292, el avance 295, de 297, la ciencia 329, y 331-332, la protección 336-339, del ambiente 344-346. natural. Ctenopoda, Sididae) en un sistema costero del norte de Colombia, con comentarios Plagiodiscus nervatus, 43 (2): 415-418. sobre D. birgei Kořínek, 1981] ...... 407 Poliqueto, 43 (1): 43-46, 48, 65, 79-80. 43 (2): 351, 354. Director del Invemar N. Arbeláez M. y L. A. Vidal Francisco A. Arias PolíticaIsaza, Ph. climáticaD. integrada, 43 (2): 307, 309-311, 321-324. Primer registro de Plagiodiscus nervatus Grunow (Bacillariophyceae) en la región Presión por pesca, 43 (2): 278, 280. costera del Caribe colombiano Director de la RevistaRed de arrastre, 43 (2): 329, 335. [First record of Plagiodiscus nervatus Grunow (Bacillariophyceae) in the Colombian Jesús A. Garay Tinoco, M. Sc. Invemar, Colombia Caribbean coastal region] ...... 415 Sedimento, 43 (1): 37, 123, 125. 43 (2): 213-216, 218, 220-225, 231-232, 236-246, Editor General 397. Arturo Acero Pizarro, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), ...... 421 Seguidores, 183. Instrucciones a los autores 43 (1): Colombia Instructions to authors ...... 424 Sulfato de cobre pentahidratado, 43 (2): 383, 389, 393-396. Índice volumen 43 ...... 426 Comité Editorial Surgencia, 43 (1): 138. Arturo Acero Pizarro, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), SWAN, 43 (2): 213, 217,Colombia 218, 220, 226, 227, 228-230.

Carlos Andrade, Ph.Syngameon, D. 43 (2): 249-250,Investigador 252-254, independiente, 263, 265, Colombia 276. / SERIE: 332149A0 200DPI RETIRO / PED:113214013 INVEMAR BOLETIN 43(2) CARATULA Antonio Baeza, Ph. D. Clemson University y Smithsonian Marine Station at Fort Pierce, Taxonomía, 43 (1): 107. Estados Unidos Gladys Bernal, Ph.Tortugas D. marinas, 43 (1):Universidad 159, 161, Nacional 174-176. de Colombia sede Medellín, Colombia Arnaud Bertrand, Ph. D. Institut de Recherche pour le Développement (IRD), Francia

Toxicidad aguda, 43 (2): 383, 385, 389, 401. negro Maribeb Castro, Ph. D. Universidad del Tolima, Colombia Javier A. Díaz Ochoa, Ph. D. Universidad de Magallanes, Chile Guillermo Díaz-Pulido, Ph. D. Griffith University, Australia Andrés Franco, Ph. D. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Colombia Diego L. Gil Agudelo, Ph. D. Empresa Colombiana de Petróleos (Ecopetrol), Colombia José Horrillo-Caraballo, Ph. D. Swansea University, Reino Unido Rafael Lemaitre, Ph. D. Smithsonian Institution, Estados Unidos Mateo López-Victoria, Dr. rer. nat. Pontificia Universidad Javeriana sede Cali, Colombia Gabriel R. Navas S., Ph. D. Universidad de Cartagena, Colombia Jorge Paramo, Ph. D. Universidad del Magdalena, Colombia José Julián Tavera, Ph. D. Universidad del Valle, Colombia Luisa Villamil, Ph. D. Investigadora independiente, Colombia

Asistente Editorial Amalia María Cano-Castaño, Bióloga Invemar, Colombia

428 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 43 (2) • 2014 FRANK RPO BOLETÍN DE INVESTIGACIONES MARINAS Y COSTERAS (Bol. Invest. Mar. Cost.) Viene de la contraportada (ISSN 0122-9761) S. M. Cerón Benavides, M. Santos-Acevedo, A. E. Gómez Cerón, G. H. Ospina-Salazar, M. A. Imués Figueroa y J. Gómez-León La revista científica Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras está dirigida a la comunidad científica y a las Evaluación de la toxicidad aguda de un fluido de exploración offshore en la personas relacionadas con temas medioambientales en zonas marino-costeras, con particular énfasis en la región fecundación del erizo de mar Lytechinus variegatus neotropical. Considera para su publicación trabajos inéditos sobre cualquier tópico de investigación en el mar o en [Acute toxicity assessment of an offshore exploration fluid for the fertilization ambientes acuáticos de la zona costera, realizados en las áreas tropicales y subtropicales de América. Es editada desde sea urchin Lytechinus variegatus] ...... 383 1967 por el Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives de Andréis” (Invemar). Hasta el volumen 8 llevó el nombre de “Mitteilungen aus dem Instituto Colombo-Alemán de Investigaciones Científicas Punta de Betín” y entre los volúmenes 9 y 24 se denominó “Anales del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras”. A partir del año 2008 se publican dos números por volumen anual manteniendo esta periodicidad hasta la fecha. La revista se encuentra indexada en Publindex-Colciencias en la categoría A2, posición mantenida desde 2005, y también NOTAS • NOTES está en Web of Knowledge y SciELO-Colombia. El Boletín es una publicación de libre acceso, que puede ser consultada en el portal del Invemar (www.invemar.org.co/boletin) y además es distribuida a nivel nacional e J. M. Fuentes-Reinés internacional a través del sistema de canje. Las instrucciones a los autores para la preparación y envío de manuscritos Presence of Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975 (Crustacea: Cladocera: se encuentran en las últimas páginas de este número y en el portal de Internet. Ctenopoda, Sididae) in a coastal system of northern Colombia, with comments El Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras se acoge a normas éticas para la publicación de documentos científicos, on D. birgei Kořínek, 1981 en particular a la evaluación por pares de todos los documentos aceptados. Así mismo, se espera de todos los autores el [Presencia de Diaphanosoma spinulosum Herbst, 1975 (Crustacea: Cladocera: seguimiento de un código ético que garantice el avance de la ciencia y la protección del ambiente natural. Ctenopoda, Sididae) en un sistema costero del norte de Colombia, con comentarios sobre D. birgei Kořínek, 1981] ...... 407

Director del Invemar N. Arbeláez M. y L. A. Vidal Francisco A. Arias Isaza, Ph. D. Primer registro de Plagiodiscus nervatus Grunow (Bacillariophyceae) en la región costera del Caribe colombiano Director de la Revista [First record of Plagiodiscus nervatus Grunow (Bacillariophyceae) in the Colombian Jesús A. Garay Tinoco, M. Sc. Invemar, Colombia Caribbean coastal region] ...... 415

Editor General Arturo Acero Pizarro, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), Instrucciones a los autores ...... 421 Colombia Instructions to authors ...... 424 Índice volumen 43 ...... 426 Comité Editorial Arturo Acero Pizarro, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), Colombia

Carlos Andrade, Ph. D. Investigador independiente, Colombia / SERIE: 332149A0 200DPI RETIRO / PED:113214013 INVEMAR BOLETIN 43(2) CARATULA Antonio Baeza, Ph. D. Clemson University y Smithsonian Marine Station at Fort Pierce, Estados Unidos Gladys Bernal, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Colombia Arnaud Bertrand, Ph. D. Institut de Recherche pour le Développement (IRD), Francia Maribeb Castro, Ph. D. Universidad del Tolima, Colombia negro Javier A. Díaz Ochoa, Ph. D. Universidad de Magallanes, Chile Guillermo Díaz-Pulido, Ph. D. Griffith University, Australia Andrés Franco, Ph. D. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Colombia Diego L. Gil Agudelo, Ph. D. Empresa Colombiana de Petróleos (Ecopetrol), Colombia José Horrillo-Caraballo, Ph. D. Swansea University, Reino Unido Rafael Lemaitre, Ph. D. Smithsonian Institution, Estados Unidos Mateo López-Victoria, Dr. rer. nat. Pontificia Universidad Javeriana sede Cali, Colombia Gabriel R. Navas S., Ph. D. Universidad de Cartagena, Colombia Jorge Paramo, Ph. D. Universidad del Magdalena, Colombia José Julián Tavera, Ph. D. Universidad del Valle, Colombia Luisa Villamil, Ph. D. Investigadora independiente, Colombia

Asistente Editorial Amalia María Cano-Castaño, Bióloga Invemar, Colombia FRANK RPO nsseddcluesse nNnuneBy at at,Clmi]. . .363 in suspendedculture systeminNenguangeBay, SantaMarta,Colombia] [Gametogenic cycleassessmentof Argopecten(Pectinidae, Bivalvia) nucleus en sistemadecultivosuspendido,la bahíadeNenguange,SantaMarta,Colombia Evaluación delciclogametogénicode Argopecten(Pectinidae, Bivalvia) nucleus Y. P. Daniel-Lemus,E.J. Acosta-Ortiz, F. J.CuelloyGómez-León . ..351 Polychaeta) para Venezuela] [Caulleriella petersenae Polychaeta) Caulleriella petersenaen.sp.andtwonewrecordsofCirratulidae(Annelida: O. Díaz-Díaz, A. Cárdenas-OlivaeI.Liñero-Arana ..329 shrimp trawlfisheryoftheGulfSalamanca,ColombianCaribbean] [Experimental assessmentoftheeffect ofbycatchreductiondevicesinanartisanal colombiano en unapesqueríaartesanaldearrastrecamaronerodelgolfoSalamanca, Caribe Evaluación experimentaldelefectodedispositivosreductorespescaacompañante L. ManjarrésMartínez,F. Cuello,L.O.DuarteyR. Acevedo climate policytoreduceColombianCaribbean [Environmental policyanalysisandinstitutionalmapping:towardsanintegrated colombiano integrada parareducirelriesgoasociadoalaumentoenniveldelmarCaribe Análisis denormativaambientalymapeoinstitucional:haciaunapolíticaclimática M. P. Vides CasadoyP. C.Sierra-Correa Protected Areas ofColombia’s ..277 NationalNaturalParks] [Characterization oftheuseandutilizationhydrobiologicalresourcesinCaribbean protegidas deParquesNacionalesNaturalesenelCaribeColombia Caracterización delusoyaprovechamientoderecursoshidrobiológicosenáreas y C.López Anaya S. Posada,C.Gómez,E.Bruges,J.NarváezBarandica, Viloria Maestre L. E. Angarita Jiménez,C.García Llano,L.Martínez Whisgman, A. Castro B., H. M.Martínez Viloria, R.Franke Ante, P. SaldañaPérez, M.CanoCorrea, ..249 [Reticulate evolutionbyhybridizationincorals] Evolución reticuladaporhibridaciónencorales L. Torres-SuárezO. . . .213 maritime climate] in thecoastalareaofPunta Yarumal, GulfofUrabá,fromthesimulationa [Potential longitudinaltransportcapacityofsedimentsattheintra-annualscale, de unclimamarítimo en Punta Yarumal, deltadelrío Turbo, golfodeUrabá,apartirlasimulación Capacidad detransportepotenciallongitudinalsedimentosaescalaintra-anual L. G.MolinaFlórez, A. F. Osorio Arias yL.J.Otero Díaz VOL. 43(2) Continúa en lacontraportadainterior BOLETÍN DEINVESTIGACIONESMARINAS Y COSTERAS from Venezuela n.sp.ydosnuevosregistrosdeCirratulidae (Annelida: CONTENIDO •CONTENTS (Bol. Invest.Mar. Cost.) ’ e ee iers]..307 s sealevelriserisk] Santa Marta,Colombia•Diciembre 2014

43 (2) Diciembre 2014• Volumen 43(2) Serie dePublicaciones Periódicas (Bol. Invest.Mar. Cost.) Instituto deInvestigacionesMarinasyCosteras“JoséBenito Vives de Andréis” Vinculado alMinisteriodeAmbienteyDesarrolloSostenible Santa Marta•Colombia ISSN: 0122-9761

FRANK RPO amarillo magenta cyan negro INVEMAR BOLETIN 43(2) CARATULA / PED:113214013 / SERIE: 332149A0 / 200DPI / TIRO