Universidade Estadual Do Maranhão – Uema Centro De Ciências Agrárias Programa De Pós-Graduação Em Agroecologia Curso De Doutorado

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UNIVERSIDADE ESTADUAL DO MARANHÃO – UEMA CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM AGROECOLOGIA CURSO DE DOUTORADO

RAYSA VALÉRIA CARVALHO SARAIVA

CERRADO ECOTONAL MARANHENSE: RELAÇÕES FLORÍSTICAS E FILTROS AMBIENTAIS EM ÁREA DE ELEVADA IMPORTÂNCIA BIOLÓGICA

São Luís – MA 2020

RAYSA VALÉRIA CARVALHO SARAIVA Bióloga Mestra em Biodiversidade e Conservação

CERRADO ECOTONAL MARANHENSE: RELAÇÕES FLORÍSTICAS E FILTROS AMBIENTAIS EM ÁREA DE ELEVADA IMPORTÂNCIA BIOLÓGICA

Tese apresentada ao Curso de Doutorado do Programa de Pós-graduação em Agroecologia da Universidade Estadual do Maranhão, para obtenção do título de doutora em Agroecologia.

Orientador: Prof. Dr. Tiago Massi Ferraz Co-orientadora: Profª Drª Francisca Helena Muniz

São Luís – MA 2020 i

Saraiva, Raysa Valéria Carvalho. Cerrado ecotonal maranhense: relações florísticas e filtros ambientais em área de elevada importância biológica / Raysa Valéria Carvalho Saraiva. – São Luís, 2020.

180 f

Tese (Doutorado) – Curso de Agroecologia, Universidade Estadual do Maranhão, 2020.

Orientador: Prof. Dr. Tiago Massi Ferraz. Coorientador: Profa. Dra. Francisca Helena Muniz.

1.Chapada das Mesas. 2.Savana. 3.Herbáceo-arbustivo. 4.Fatores edáficos. 5.Conservação. I.Título CDU: 581.527(812.1)

Elaborado por Giselle Frazão Tavares - CRB 13/665 ii

RAYSA VALÉRIA CARVALHO SARAIVA

Tese apresentada ao Curso de Doutorado do Programa de Pós-graduação em Agroecologia da Universidade Estadual do Maranhão, para obtenção de título de doutora em Agroecologia.

Aprovada em: 11/03/2020

BANCA EXAMINADORA:

______Prof. Dr. Tiago Massi Ferraz – orientador (Presidente da banca) Universidade Estadual do Maranhão

______Prof. Dr. José Roberto Pereira de Sousa Universidade Estadual do Maranhão

______Profª Drª Maria Ivanilde de Araujo Rodrigues Universidade Estadual do Maranhão

______Prof. Dr. Luis Manuel Hernández García Universidade Estadual do Maranhão

______Prof. Dr. Alessandro Wagner Coelho Ferreira Universidade Federal do Maranhão

iii

Dedico Aos meus avós (in memoriam), Zinda e Carvalho, Zeca e Saraiva. Aos meus pais, Vitória e Cloves e ao meu irmão, Andrei.

AGRADECIMENTOS

A Deus, por ter concedido saúde e forças.

Aos meus meus pais, Maria Vitória C. Saraiva e José Cloves V. Saraiva, por terem me incentivado a seguir nos estudos e por terem me apoiado nessa importante etapa. Ao meu irmão, Andrei W.C. Saraiva, pela amizade e incentivo. Todo amor e carinho por vocês.

Ao Prof. Tiago Massi Ferraz, pela orientação, pelo estímulo à pesquisa, valioso apoio durante toda a execução do projeto, pelo suporte logístico para que as viagens para Carolina e as coletas fossem possíveis. Agradeço também por ter transmitido conhecimentos importantes para minha formação.

À Profª Francisca Helena Muniz, pela co-orientação, transmissão de conhecimentos para identificação de plantas, pelo apoio, pelas sugestões de livros e boa recepção no grupo do Herbário Rosa Mochel (SLUI), onde pude realizar grande parte dos métodos da pesquisa.

Aos Professores e pesquisadores: Roberto Sousa, pelo apoio durante a escrita e pelo apoio logístico para as viagens para Carolina; Fábio Figueiredo, pelo apoio logístico que muito contribuiu para o trabalho de campo; Elidio Guarçoni, pela parceria durante a escrita, análise morfológica e identificação de Dyckia Schult. & Schult.f.; Alessandro Ferreira, pela identificação de Orquidaceae, Bromeliaceae e disponibilidade em participar da banca; Luís Hernández, pelas orientações quanto às análises estatísticas; Ivanilde Rodrigues, pela disponibilidade em participar da banca; Camila Nobre, pela orientação quanto à coleta de solos e pela parceria na execução do projeto e Danielle Celentano, pelo fornecimento de referências, transmissão de experiências nas disciplinas.

A valiosa equipe de trabalho de campo: Léo Leonel, por ter participado de todas as expedições, ter sido parceiro que muito contribuiu durante as coletas, por ter transmitido conhecimentos sobre a vegetação da região, pelas fotos e pela boa convivência. A Izadora Carvalho, por ter fornecido imagens referentes a cicatrizes de queimadas nas áreas de coleta, pelo apoio durante a coleta de plantas e do solo. Ao Felipe Reis pelo auxílio durante as coletas de plantas e do solo. Aos moradores da Chapada das Mesas: Sr. Genésio, Sr. Zé Maria, Sr. Edmar e familiares que aceitaram nos receber em suas residências, permitiram que participássemos do convívio familiar e além disso, transmitiram conhecimentos sobre a vegetação e nos guiaram até áreas de acesso mais dificultoso. Ao ICMBio e ao brigadista Sr Edvan, pelo apoio técnico e permissões de coleta. v

A equipe do herbário SLUI, pelo suporte durante herborização e identificação de plantas: Profª Ana Maria Maciel, Paloma Fonseca, Maurício Santos, Thamires Reis, Laiza Oliveira e Luciana Belfort. Aos especialistas que identificaram ou confirmaram identificações de espécies: Diego Santos (UFRPE), Teresa Buril (UFRPE), Lamarck Rocha (UEFS), Nádia Roque (UFBA) e orientandos, Carolyn Proença (UnB), Rafael Trevisan (UFSC), Juliana Schaefer (UFRGS), Pedro Cardoso (UFJF), Gabriela Amorim (UFMA) e Renato Mello-Silva (USP).

Ao Programa de Pós-graduação em Agroecologia, pelo suporte educacional. À secretária Rayanne Cristine, pelo apoio. Aos amigos: Francisneide Lourenço, Vivian Loch, Mauriana Sobrinho, Zélia Nunes, Caroline Rabelo, Larisse Dias, Lesbia Rodríguez, Henry Reyes, Jesus Burgos, Wendell Dias, Jailson Moreira, Vanessa Lira e turma de doutorado (mar/2016), pela troca conhecimentos e boa convivência.

À CAPES e à FAPEMA, pela concessão de financiamentos.

SUMÁRIO

LISTA DE FIGURAS ...... viii LISTA DE TABELAS ...... xi LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS ...... xiv RESUMO ...... xvi ABSTRACT ...... xvii

CAPÍTULO I: INTRODUÇÃO E REFERENCIAL TEÓRICO ...... 18 1 INTRODUÇÃO ...... 19 2 REVISÃO DE LITERATURA ...... 20 2.1 Cerrado, a savana tropical brasileira ...... 20 2.1.1 Estudo pioneiro e conceitos ...... 20 2.1.2 Características gerais ...... 22 2.1.3 Biodiversidade florística ...... 25 2.1.4 Fogo e vegetação ...... 27 2.1.5 Comunidades e filtros ambientais ...... 29 2.1.6 Cerrado maranhense ...... 31 2.1.7 Parque Nacional da Chapada das Mesas ...... 34 2.2 Práticas em florística e fitossociologia ...... 36 2.2.1 Dados sobre a flora: onde podemos obter? ...... 36 2.2.2 Método caminhamento e suficiência amostral em levantamento florístico ...... 37 2.2.3 Fitossociologia e aplicações do método de interseção na linha ...... 39 3 HIPÓTESES ...... 43 4 OBJETIVOS ...... 43 4.1 Objetivo geral ...... 43 4.2 Objetivo específicos ...... 43 5 REFERÊNCIAS ...... 44

CAPÍTULO II: CERRADO PHYSIOGNOMIES IN CHAPADA DAS MESAS NATIONAL PARK (MARANHÃO, BRAZIL) REVEALED BY PATTERNS OF FLORISTIC SIMILARITY AND RELATIONSHIPS IN A TRANSITION ZONE...... 57 vii

ABSTRACT ...... 59 1 INTRODUCTION ……………………………………………………………..…...... 60 2 MATERIALS AND METHODS ...... 61 3 RESULTS …………………………………………………………………………...... 67 4 DISCUSSION ...... 73 5 REFERENCES ...... 78

CAPÍTULO III: EDAPHIC CONDITIONS ARE SIGNIFICANTLY RELATED TO SPECIES COMPOSITION AND STRUCTURAL PARAMETERS IN TWO PHYSIOGNOMIES OF ECOTONAL CERRADO IN MARANHÃO, BRAZIL………… 95 ABSTRACT ...... 97 1 INTRODUCTION ...... 98

2 MATERIAL AND METHODS...... 99 3 RESULTS ...... 104 4 DISCUSSION...... 118 5 REFERENCES ...... 123

CAPÍTULO IV: Dyckia maranhensis (BROMELIACEAE, PITCAIRNIOIDEAE), A NEW SPECIES FROM THE CERRADO OF MARANHÃO, NORTHEASTERN BRAZIL….. 141

ABSTRACT ...... 143

1 MATERIAL AND METHODS ………………………………………………………... 145

2 TAXONOMIC TREATMENT ………………………………………………………... 146

3 DISCUSSION ...... 152

4 LITERATURE CITED ...... 153

CAPÍTULO V: A THREATENED NEW SPECIES OF Ipomoea (CONVOLVULACEAE) FROM THE BRAZILIAN CERRADO REVEALED BY MORPHO-ANATOMICAL ANALYSIS ……………………………………………………………………………….. 157

ABSTRACT ...... 159

1 INTRODUCTION ……………………………………………………………………... 160

2 METHODS ……………………………………………………………………….…….. 161

3 TAXONOMIC TREATMENT …………………………………………………….….. 162 viii

4 DISCUSSION ...... 169

5 REFERENCES ...... 170

ANEXOS: MANUSCRITOS COM DECISÕES ……………………………………….... 176

CONCLUSÕES ...... 180

LISTA DE FIGURAS CAPÍTULO I

Figura 1. Mapa dos principais tipos vegetacionais da América do Sul, mostrando a localização do Cerrado. Fonte: SIMON et al. (2009)...... 23

Figura 2. Esquema adaptado das fisionomias do bioma Cerrado. Essas fisionomias estão apresentadas em um gradiente daquelas de maior biomassa para as de menor biomassa, na posição topográfica que geralmente ocorrem. Fonte: RIBEIRO; WALTER (2008)...... 24

Figura 3. Mapa de consenso mostrando províncias fitogeográficas para o Cerrado. Fonte: RATTER et al. (2003)...... 27

Figura 4. Mapa da vegetação do Maranhão; os pontos de amostragem marcados são referentes a pesquisa de Silva-Moraes et al. (2019) no Cerrado. Fonte: SILVA-MORAES et al. (2019)...... 32

Figura 5. Morro do Abel no Parque Nacional da Chapada das Mesas, Carolina, MA. Fonte: SARAIVA, R.V.C...... 35

Figura 6. Utilização do método interseção na linha no cerrado sensu stricto do Parque Nacional da Chapada das Mesas, mostrando parte da fita métrica passando pela vegetação herbácea- arbustiva. Fonte: SARAIVA, R.V.C...... 41

CAPÍTULO II Figure 1. Map with the location of the Chapada das Mesas National Park (CMNP), Maranhão, Brazil and the points of data collection in the physionomies gallery forest (gal); typical cerrado (css); cerradão (crd) and rupestrian cerrado (rup)………………………………………….... 63 Figure 2. CMNP. a rupestrian cerrado; b typical cerrado; c cerradão; d gallery forest. Photos by R. Saraiva...... 64 ix

Figure 3. Cerrado flora species in CMNP, Maranhão, Brazil...... 68

Figure 4. Rank of families (a) and genera (b) that presented the highest number of species in the floristic survey in the studied physiognomies in CMNP. A species may occur in more than one physiognomy (see Table SI- Supplementary material). C: cerradão; TC: typical cerrado; GF: gallery forest; RC: rupestrian cerrado…………………………………………………. 69

Figure 5. Detrended Correspondence Analysis (DCA) a DCA based on the species recorded in the physiognomies of the CMNP b DCA based on the floristic relationships with CMNP and other Brazilian Cerrado areas. The acronyms for the sites are listed in Table I. Graphics program used: R software……………………………………………………………………………. 71

Figure 6. Occurrence of the species in the biomes according to the studied physiognomies in the CMNP, Maranhão, Brazil. Graphics program used: R software………………………… 72

Figure 7. Dendrogram for thirty-four Cerrado areas in Brazil, considering four physiognomies. CE: cerradão, GF: gallery forest, RC: rupestrian cerrado, SS: cerrado sensu stricto. Acronyms according to Table I.………………………………………………………………..…...... 73

Suppl. Figure 1. Acumulation curves for (a) cerrado sensu stricto and (b) cerradão collection areas. Dotted lines correspond to species confidence intervals (95%)…………………………..…………………………………………………………… 94 CAPÍTULO III Figure 1. Location of the CMNP and areas of the typical cerrado and gallery forest areas considered in this study...... 100 Figure 2. Species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata of typical cerrado in CMNP. (a) Croton agoensis Baill.; (b) Syagrus allagopteroides Noblick & Lorenzi; (c) Camarea affinis A.St.-Hil; (d) Turnera melochioides Cambess. (SARAIVA, R.V.C.)...... 108

Figure 3. Abundance of species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata of typical cerrado sample units (CT) in CMNP (abundance ≥ 10)…………………………………… 109

Figura 4. Species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata of gallery forest in CMNP. (a) Bauhinia dubia G.Don.; (b) Rhynchospora cephalotes (L.) Vahl; (c) Oenocarpus distichus Mart.(em regeneração); (d) Turnera stipularis Urb. (SARAIVA, R.V.C.)...... 112 x

Figure 5. Abundance of species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata of gallery forest sample units (GF) in CMNP (abundance ≥ 10)………………………………………. 113

Figure 6. Boxplots graphs for 15 soil parameters analyzed for typical cerrado (TC) and gallery forest (GF) sampling units at CMNP. CS: coarse sand; FS: fine sand. The different letters indicate significant differences between the sampling units by the Kruskal-Wallis test (p<0,05)...... 116

Figure 7. Redundancy Analysis of species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata, physical-chemical properties, in the two Cerrado phytophysiognomies sampled in the CMNP, Carolina, Maranhão, Brazil...... 117

Figure 8. Relationship between the distances among Cerrado areas and the corresponding values of β-diversity of species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata. A) typical cerrado; B) gallery forest...... 118

Suppl. Figure 1. Boxplots graphs for 15 soil parameters analyzed for 12 typical cerrado (TC) sampling units at CMNP...... 131

Suppl. Figure 1 (continuation). Boxplots graphs for 15 soil parameters analyzed for 12 typical cerrado (TC) sampling units at CMNP. CS: coarse sand; FS: fine sand...... 132

Suppl. Figure 2. Boxplots graphs for 15 soil parameters analyzed for six gallery forest (GF) sampling units at CMNP...... 133

Suppl. Figure 2 (continuation). Boxplots graphs for 15 soil parameters analyzed for six gallery forest (GF) sampling units at CMNP. CS: coarse sand; FS: fine sand...... 134

CAPÍTULO IV Figure 1. Dyckia maranhensis distribution map…………………………………………… 145 Figure 2. Dyckia maranhensis. A. Leaf. B. Inflorescence. C. Inflorescence bract. D. Flower. E. Floral bract. F.Sepal. G. Petal. H. Petal-staminal ring. I. Pistil. (Illustration: Reinaldo Monteiro)...... 149

Figure 3. Dyckia maranhensis …….……………………..……………………………….. 150

CAPÍTULO V Figure 1. A-F. Ipomoea maranhensis. ……………………………………………………. 164 xi

Figure 2. A–H. Ipomoea maranhensis. A. twining habit; B. Primary and secondary veins on the abaxial face; C. Floral bud; D. Sepals with apex long acuminate; E. Closed corolla; F. Open corolla; G. Stamen; H. Gynoecium. Drawn by Regina Carvalho from Félix et al. 8136...... 165

Figure 3. A–B. Ipomoea maranhensis. A. Arrangement of vascular bundles in U; prominent/concave main rib shape B. Dorsiventral mesophyll. C-F. I. burchellii. C. Arrangement of vascular bundles in V; convex/flat main rib shape D. Mesophyll isobilateral; E. Glandular trichomes restricted to the abaxial surface of the leaf (red arrow). F. Parenchymatous tissue with isodiametric cells (Photos by E. Pereira Arruda)…………………………………………………….……………………………….. 166

Figure 4. Distribution map of Ipomoea maranhensis.……………………..……………… 168

LISTA DE TABELAS CAPÍTULO II: Table 1. Cerrado areas of Brazil compared with the CMNP in Carolina municipality, MA, Brazil.* Areas considered for DCA analysis……………………………………………….. 66

Suppl. Table 1. Species record in four physionomies in CMNP, Carolina municipality, MA, Brazil. *New occurrence in Maranhão State………………………………………………... 87 CAPÍTULO III: Table 1. Physiognomies and sample units (SUs) data used for phytosociological and edaphic analysis at CMNP, Carolina, MA. TC1: Typical cerrado area 1; TC2: Typical cerrado area 2 e GF: Gallery Forest...... 101

Table 2. Species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata that occurred in twelve sampling units of typical cerrado in CMNP, Carolina, MA...... 106

Table 3. Species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata that occurred in six sampling units of gallery forest in CMNP, Carolina, MA...... 110

Table 4. Shannon-Weiner diversity index (H’) and índice Pielou’s equitability (J) for the herbaceous- shrub species of twelve sampling units of typical cerrado (TC) and six of gallery forest (GF)...... 114 xii

Suppl. Table 1. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable OM...... 135

Suppl. Table 2. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable pH...... 135

Suppl. Table 3. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable K...... 136

Suppl. Table 4. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable H+Al...... 136

Suppl.Table 5. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable Na...... 137

Suppl. Table 6. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable Al...... 137

Suppl. Table 7. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable H…………………………………………………………………………. 138

Suppl. Table 8. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable OM……………………………………………………………………………….. 138

Suppl. Table 9. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable K………………………………………………………………………………….. 138

Suppl. Table 10. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable Ca………………………………………………………………………………… 139

Suppl. Table 11. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable Mg………………………………………………………………………………… 139

Suppl. Table 12. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable H+Al……………………………………………………………………………..... 139

Suppl. Table 13. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable H………………………………………………………………………………...... 139 xiii

Suppl. Table 14. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable C…………………………………………………………………………………. 140

Suppl. Table 15. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable coarse sand (CS)…………………………………………………………………... 140

Suppl. Table 16. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable fine sand (FS)……………………………………………………………………… 140 CAPÍTULO IV: Table 1. Comparison of morphological characters of Dyckia maranhensis, Dyckia dissitiflora Schult. & Schult. f. and Dyckia braunii Rauh...... 148

CAPÍTULO V: Table 1. List of vouchers sampled in the anatomical analysis of Ipomoea maranhensis and I. burchellii…...... 162 Table 2. Comparison of morpho-anatomical characters of Ipomoea maranhensis and I. burchellii…………………………………………………………………...……………… 167

ANEXOS: Anexo 1. Decisão do manuscrito “Cerrado physiognomies in Chapada das Mesas National Park (Maranhão, Brazil) revealed by patterns of floristic similarity and relationships in a transition zone” para o periódico Annals of the Brazilian Academy of Sciences……………………. 177

Anexo 2. Decisão do manuscrito “A threatened new species of Ipomoea (Convolvulaceae) from the Brazilian Cerrado revealed by morpho-anatomical analysis” para o periódico PhytoKeys………………………………………………………………………………….. 178

Anexo 3. Manuscrito publicado “Dyckia maranhensis (Bromeliaceae, Pitcairnioideae), a new species from the Cerrado of Maranhão, Northeastern Brazil” para o periódico Systematic Botany...... 179

xiv

LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS AC- Absolute Coverage AF- Absolute Frequency AM- Amazon ANOVA- Analysis of Variance APG- Angiosperm Phylogeny Group BFG- Brazilian Flora Group CAA- Caatinga Cam- Camephyte CAPES- Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior CE- Cerrado CL- Demanding of light climax CMNP- Chapada das Mesas National Park CNCFlora- Centro Nacional de Conservação da Flora DCA- Detrended Correspondence Analysis ES- Early Secondary EG- Ecological Group Fan- Phanerophytic FAPEMA- Fundação de Amparo à Pesquisa e ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico do Maranhão Geo- Geophyte GF- Gallery Forest GLM- General Linear Model H- Herbaceous H’ – Diversidade de Shannon Hem- Hemicryptophyte IA- Association Index IBAMA- Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais e Renováveis ICMBio- Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade IUCN- International Union for Conservation of Nature IV- Importance Value xv

J- Pielou’s Equitability LS- Late Secondary MH- Maximum Height MMA- Ministério do Meio Ambiente N-Individuals Number P- Pioneer PDA- Plano de Desenvolvimento Agropecuário PNCM- Parque Nacional da Chapada das Mesas R- Regenerating tree RC- Relative coverage RDA- Redundancy Analysis RF- Relative Frequency Sb- Subshrub SISBio- Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade SS- Cerrado sensu stricto SuS- Sample Subunit TC- Typical Cerrado UEMA- Universidade Estadual do Maranhão UFMA- Universidade Federal do Maranhão UPGMA- The Unweighted Pair-Group Method with Arithmetic Mean WWF- World Wide Fund for Nature

xvi

RESUMO

A presente tese teve como objetivo geral verificar como a biodiversidade vegetal do Cerrado ecotonal do Parque Nacional da Chapada das Mesas (PNCM), relaciona-se com outras áreas de Cerrado brasileiras e responde a filtros ambientais abióticos considerados importantes para distribuição de espécies vegetais. No capítulo I objetivou-se relacionar os principais conceitos acerca do Cerrado e reunir bases teóricas sobre florística e fitossociologia. O capítulo II teve como objetivo avaliar a influência dos padrões biogeográficos e subsidiar ações conservacionistas para o Cerrado ecotonal através da análise da composição florística de fisionomias savânicas e florestais, das relações florísticas dessas áreas com outras do Cerrado e biomas brasileiros. O capítulo III teve como objetivo caracterizar a estrutura dos estratos herbáceo-arbustivo e arbóreo regenerante do cerrado típico e da mata de galeria visando contribuir com informações para elaboração de estratégias de manejo relacionadas a estrutura, condições edáficas e efeito do fogo. Nos capítulos IV e V objetivou-se realizar a descrição das espécies Dyckia maranhensis Guarçoni & Saraiva e Ipomoea maranhensis D. Santos & Buril. Para amostragem e análise dos dados foram utilizados os métodos de caminhamento, interseção na linha, consulta à rede SpeciesLink, estatística multivariada e comparação de médias. As exsicatas foram tombadas no herbário SLUI. No levantamento florístico foi registrado um total de 242 espécies, 181 gêneros e 64 famílias. Fabaceae foi a família mais representativa. Quanto às análises estruturais do estrato herbáceo-arbustivo e arbóreo regenerante, um total de 1529 indivíduos, distribuídos em 59 espécies, 48 gêneros e 25 famílias foi coletado no cerrado típico. Nessa fisionomia, as famílias mais representativas foram Fabaceae (n = 16), Euphorbiaceae e Poaceae (n = 4); Trachypogon spicatus (L.f.) Kuntze e Croton agoensis Baill. apresentaram maiores valores de importância. Na mata de galeria foi coletado um total de 440 indivíduos, distribuídos em 56 espécies, 51 gêneros e 33 famílias. As famílias mais representativas foram Fabaceae (n = 8), Arecaceae (n = 5), Annonaceae e Myrtaceae (n = 4); Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand e Bauhinia dubia G.Don apresentaram maiores valores de importância. A associação significativa entre os parâmetros estruturais vegetacionais e do solo enfatiza que Al e Ca são importantes filtros ambientais para a distribuição das espécies de estratos nas fisionomias. Nas regiões ecotonais do Cerrado, como Mato Grosso e Maranhão, a presença de espécies compartilhadas com a Amazônia é expressiva. As fisionomias do PNCM também tiveram ligação florística com a Caatinga. A descrição de nova espécies de Bromeliaceae e de Convolvulaceae ressalta a importância biológica da área. O manejo para conservação do Cerrado ecotonal deve considerar a diversidade e as condições edáficas que podem influenciar na presença do estrato herbáceo-arbustivo e arbóreo regenerante.

Palavras-chaves: Chapada das Mesas, savana, herbáceo-arbustivo, fatores edáficos, conservação.

xvii

ABSTRACT

This thesis aimed to verify how the plant biodiversity of the ecotonal Cerrado of Chapada das Mesas National Park (CMNP) relates to other Brazilian Cerrado areas and responds to abiotic environmental filters considered important for plant species distribution. The chapter I aimed to relate the main concepts about the Cerrado and to gather theoretical bases on floristic and phytosociology. The chapter II aimed to evaluate the influence of biogeographic patterns and to support conservation actions for the ecotonal Cerrado by analyzing the floristic composition of savanna and forest physiognomies, the floristic relationships of these areas with other Cerrado and Brazilian biomes. The Chapter III aimed to characterize the structure of the herbaceous-shrub and regenerating arboreal strata of the typical cerrado and gallery forest in order to contribute for elaboration of management strategies related to the structure, edaphic conditions and fire effect. Chapters IV and V aimed to describe the species Dyckia maranhensis Guarçoni & Saraiva and Ipomoea maranhensis D. Santos & Buril. For sampling and data analysis we used the wide patrolling and line intersection methods, consultation to SpeciesLink network, multivariate statistics and comparison of means. The exsiccates were tipped in the SLUI herbarium. The floristic survey recorded a total of 242 species, 181 genera and 64 families. Fabaceae was the most representative family. Regarding the structural analyzes of the herbaceous-shrub and regenerating arboreal strata, a total of 1529 individuals, distributed in 59 species, 48 genera and 25 families, were collected in the cerrado sensu stricto. In this physiognomy, the most representative families were Fabaceae (n = 16), Euphorbiaceae and Poaceae (n = 4); Trachypogon spicatus (L.f.) Kuntze and Croton agoensis Baill. presented higher values of importance. In the gallery forest a total of 440 individuals were collected, distributed in 56 species, 51 genera and 33 families. The most representative families were Fabaceae (n = 8), Arecaceae (n = 5), Annonaceae and Myrtaceae (n = 4); Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand and Bauhinia dubia G.Don presented higher values of importance. The significant association between vegetational structural and soil parameters emphasizes that Al and Ca are important environmental filters for species distribution of strata in physiognomies. In the ecotonal regions of the Cerrado, such as Mato Grosso and Maranhão, the presence of species shared with the Amazon is significant. The CMNP physiognomies also had a floristic connection with Caatinga. The description of new species of Bromeliaceae and Convolvulaceae highlights the biological importance of the area. Management for the conservation of the ecotonal Cerrado must consider the diversity and edaphic conditions that may influence the presence of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata.

Key words: Chapada das Mesas, savanna, herbaceous-shrub, edaphic factors, conservation.

CAPÍTULO I: INTRODUÇÃO E REFERENCIAL TEÓRICO

1 INTRODUÇÃO

O Cerrado é conhecido como a savana tropical megadiversa, cuja vegetação tem limites contíguos com as principais florestas úmidas da América do Sul: a Floresta Amazônica e a Mata Atlântica (OLIVEIRA-FILHO; RATTER, 2002). Com mais de dois milhões de Km2 em extensão é o segundo maior bioma do Brasil em área, apenas superado pela Floresta Amazônica (RIBEIRO; WALTER, 2008).

A diversidade florística do Cerrado pode ser reconhecida pelas variações nos tipos de formações, que podem ser florestais, savânicas e campestres. Essas formações, constituem diferentes fisionomias (ou fitofisionomias), termo aplicado para a aparência geral externa da comunidade, que se relaciona com características como a estrutura, organização e arquitetura da vegetação (WALTER et al. 2011). Além disso, o número de espécies de plantas justifica a posição de destaque do Cerrado entre os ecossistemas mundiais. A estimativa mais recente para o número de Angiospermas do Cerrado totaliza 12.113 espécies (FILARDI et al., 2018), cerca de metade desse número compreende espécies endêmicas (MYERS et al., 2000). Essa riqueza de espécies vegetais pode oferecer grande quantidade de serviços ecossistêmicos (provisão, regulação, suporte e cultural), de acordo com Millennium Ecosystem Assessment (2005).

Apesar do potencial para fornecer serviços ecossistêmicos, o bioma segue ameaçado pelo avanço de projetos agropecuários, que muito contribuiu para redução das áreas de Cerrado na região Sudeste e no Centro-Oeste, quando o uso da terra foi ampliado após a década de 50 no Brasil (CAVALCANTI; JOLY, 2002). Nesse contexto, o Cerrado também é conhecido como um “hotspot” para conservação mundial, por ser um ecossistema ameaçado com grande número de espécies endêmicas (MYERS et al., 2000). Os atuais alvos dos grandes projetos agropecuários são as maiores áreas de vegetação contínua remanescentes do Cerrado, que ocorrem em porções dos Estados do Maranhão, Tocantins, Piauí e Bahia (PEREIRA; PAULI, 2016).

A cobertura do Cerrado no Estado do Maranhão é de cerca de 65% (SANO et al., 2008), abrange as regiões Sudoeste e Sul, onde foram identificadas áreas prioritárias para conservação (MMA, 2018). Contrariando perspectivas conservacionistas, nessas áreas há expansão de projetos agropecuários maranhenses, especialmente no município de Balsas, onde desde 1970 a soja é cultivida em larga escala (BARRETO, 2007).

Embora haja considerável número de publicações sobre o Cerrado maranhense, há escassez de dados sobre a flora de unidades de conservação, especialmente quanto a estrutura 20

do estrato herbáceo-arbustivo, o que implica em dificuldades para estabelecimento de planos de manejo e obtenção de referências para restauração ecológica. Há também lacunas no conhecimento sobre os efeitos do fogo na vegetação e no solo do Cerrado do Maranhão (ARRUDA et al., 2018), o que pode dificultar a elaboração de projetos de manejo integrado do fogo nas unidades de conservação, uma vez que fogo foi um fator relevante para a história evolutiva do bioma (LEDRU, 2002).

Nesse estudo consideramos o Cerrado do Parque Nacional da Chapada das Mesas (PNCM) como ecotonal por apresentar posicionamento geográfico na porção Sudoeste da área de Cerrado do Maranhão, onde faz fronteira com a Floresta Amazônica. Além disso, a presença de altitudes inferiores à do Cerrado do Planalto Central brasileiro (FEITOSA, 2006), permite que barreiras biogeográficas na distribuição de espécies sejam ultrapassadas e dessa forma possa haver maior troca entre espécies de vegetações adjacentes nessa região. Essas características contribuíram para identificação da região como de elevada importância biológica, através de cálculo em estudo realizado pela organização WWF-Brasil e o Ministério do Meio Ambiente brasileiro (WWF, 2015). O PNCM e áreas de Cerrado do entorno tem potencial para abrigar espécies raras ou com menor distribuição nas áreas de Cerrado brasileiro.

A temática condutora, diversidade florística, foi interpretada a partir das relações florísticas detalhadas no capítulo 2, a partir dos filtros ambientais, considerados no capítulo 3 e contribuições para taxonomia nos capítulos 4 e 5. A aplicação do termo filtros ambientais para interações não-lineares em comunidades vegetais foi utilizada conforme contextualização feita por Lortie et al. (2004). Além disso, nesse estudo foi utilizada a definição de Cerrado como bioma, conceito mais amplamente aceito e difundido em referências para a vegetação (WALTER et al., 2011).

2 REVISÃO DE LITERATURA

2.1 Cerrado, a savana tropical brasileira

2.1.1 Estudo pioneiro e conceitos

Os estudos de florística no Cerrado brasileiro iniciaram formalmente em meados do século XIX com a pesquisa do botânico dinamarquês Eugen Warming (1841-1924), na região da vila de Lagoa Santa, em Minas Gerais (GOMES, 2006). Em 1862, Warming foi contratado pelo paleontólogo dinamarquês Peter Lund (1801-1880), para auxiliar em expedições para 21

investigação sobre Ciências Naturais na região, localizada na transição entre a Mata Atlântica e o Cerrado, com paisagens promissoras para estudos botânicos (KLEIN, 2000).

Um dos resultados dos três anos de pesquisas de Warming sobre a vegetação da região foi a publicação de livro em 1892, que foi traduzido para o português em 1908, intitulado “Lagoa Santa: contribuição para a geographia phytobiologica” (KLEIN, 2000). Esse livro contém uma lista denominada “Florula lagoensis”, que é a primeira lista florística para o Cerrado brasileiro: foram listadas 2.593 espécies, entre algas, musgos, samambaias, licófitas e fanerógamas, essas totalizaram 2.488 espécies e 350 eram novas para Ciência (MOREIRA, 2015). A “Florula lagoensis” é considerada um dos mais importantes estudos florísticos brasileiros com surpreendente volume de dados, que se destaca mesmo entre os levantamentos de maior abrangência e financiamento da atualidade (MOREIRA, 2015).

Os trabalhos de Warming foram os primeiros a dar uma posição de destaque para o Cerrado na comunidade científica internacional, o que despertou o interesse de mais pesquisadores a estudar essa vegetação. O conhecimento sobre a florística do Cerrado é imprescindível para definição e caracterização do ecossistema, uma vez que a estrutura do Cerrado brasileiro é considerada distinta (vegetação “sui generis”) (EITEN, 1972), constituindo savana tropical floristicamente rica (WALTER et al., 2008).

A megadiversidade do Cerrado brasileiro estimulou o debate sobre a separação dos termos Cerrado e savana. Para o botânico americano George Eiten (1923-2012), autor de destaque entre estudiosos da vegetação do Cerrado brasileiro, a caracterização das savanas mundiais não abrangeria a riqueza florística do Cerrado, logo o termo savana deveria estar subordinado ao conceito de Cerrado (EITEN, 1986). Apesar das discussões e críticas, modernamente a maioria dos autores considera que as principais formas de vegetação do Cerrado são compreendidas pelo conceito de savana (OLIVEIRA; MARQUIS, 2002).

O conceito de savana, por sua vez, tem várias acepções e também gerou discussão entre especialistas (EITEN, 1992; WALTER et al., 2008; AQUINO et al., 2009). A dificuldade para definir o termo savana está relacionada a heterogeneidade de fisionomias, composição florística, amplitude e diversidade de habitats existentes no ecossistema (WALTER et al., 2008). Por ter implicações nas estratégias de conservação da biodiversidade é importante que os pesquisadores esclareçam qual conceito de savana foi adotado em seus trabalhos (AQUINO et al., 2009). 22

Em uma abordagem moderna e difundida, savana pode ser definida como conjunto de ecossistemas dinâmicos determinados pela umidade, nutrientes disponíveis para as plantas, pelo fogo e pela herbivoria, a diferentes escalas espaciais e temporais (MISTRY, 2000). Nesse contexto, apesar do Cerrado brasileiro ser composto por mosaico vegetacional que pode incluir formações florestais (e.g. mata de galeria), grande parte do ecossistema é constituída por formações savânicas típicas, paisagens com árvores e arbustos distribuídos em um ambiente com predominância do estrato herbáceo-subarbustivo (80 a 90% dos Cerrados do Planalto Central brasileiro) (AQUINO et al., 2009).

A distribuição das savanas mundiais em região tropical compreende vegetação situada entre 22,5º Norte e Sul da linha do Equador, que inclui porções continentais da América do Sul, África, Ásia e Oceania (SILVA; BATES, 2002). De fato, as savanas são consideradas o quarto domínio fitogeográfico em área ocupada no globo terrestre (cerca de 15 milhões de Km2), que corresponde a 40% da região tropical (MISTRY, 2000). De acordo com a classificação de Cole (1986), o conceito de savana pode incluir o Cerrado, o Pantanal e a Caatinga, entretanto não é uma tendência entre as classificações recentes (RIZZINI, 1997; SILVA; BATES, 2002; OLIVEIRA-FILHO; RATTER, 2002; RIBEIRO; WALTER, 2008).

2.1.2 Características gerais

O registro palinológico mais antigo associado a vegetação de Cerrado data de 32.000 anos antes do presente na região do Planalto Central brasileiro (LEDRU, 2002). A origem do Cerrado está associada às flutuações climáticas que ocorreram no planeta principalmente durante o tempo geológico Neogeno da Era Cenozóica (há cerca de quatro milhões de anos) (SIMON et al. 2009). Durante o período das glaciações, houve variação da composição florística da vegetação, com expansão de formações savânicas e consequentemente retraimento das formações florestais. Após o Pleistoceno, com progressivo aumento da temperatura média planetária, as formações savânicas regrediram até ocuparem a distribuição atual no continente sul-americano (LEDRU, 2002; MOTTA et al., 2002).

O Cerrado compreende mais de dois milhões de Km2 em extensão, que corresponde a cerca de 23% do território brasileiro e é o segundo maior tipo de vegetação do Brasil em área, apenas superado pela Floresta Amazônica (RIBEIRO; WALTER, 2008). A vegetação tem distribuição nas cinco regiões brasileiras (Figura 1); além das áreas contínuas, pode ocorrer em áreas disjuntas em São Paulo, Minas Gerais, Maranhão, Paraná e na região Norte, nos Estados do Amapá, Pará, Roraima e Amazonas, onde são denominadas de “savanas amazônicas” 23

(RIBEIRO; WALTER, 2008). Predominantemente, o clima do Cerrado é classificado como Aw de Köppen (tropical chuvoso), com temperatura média de 20,1°C, invernos secos e verões chuvosos. As chuvas são concentradas nos meses de outubro a março (estação chuvosa), com média anual de precipitação de 1.300 a 1.600 mm (RIBEIRO; WALTER, 2008).

A extensão do Cerrado ocupa mais de 20° de latitude e nela as altitudes podem variar de aproximadamente 100 m no Mato Grosso, para mais de 1.600 m na Chapada dos Veadeiros, em Goiás (MOTTA et al., 2002). O espaço geográfico da vegetação em áreas de planalto, é relevante no processo de distribuição dos recursos hídricos no Brasil. Nessa região está localizada grandes bacias hidrográficas brasileiras e do continente Sul-americano, tais com Bacias Araguaia/Tocantins, Paraná/Paraguai e do São Francisco (LIMA; SILVA, 2008).

Figura 1. Principais tipos vegetacionais da América do Sul, mostrando a localização do Cerrado. Fonte: SIMON et al., 2009.

A vegetação do Cerrado compreende um corredor constituído principalmente de formações savânicas entre os ecossistemas brasileiros, que une a Floresta Amazônica na região Noroeste e Mata Atlântica nas porções Leste e Sudeste (OLIVEIRA-FILHO; RATTER, 2002). Essas formações se desenvolveram em solo pedregoso ou profundo e ácido, predominantemente do tipo Latossolo (Ferralsols, Oxisols); tem estratos arbóreo e arbustivo- 24

herbáceo definidos, com árvores distribuídas sobre o terreno em diferentes densidades (RIBEIRO; WALTER, 2008).

As fisionomias da vegetação abrangem formações florestais, savânicas e campestres. A formação florestal se refere a áreas com dossel com predomínio de espécies arbóreas, tais como as formações de mata ciliar, mata de galeria, mata seca e cerradão. A vegetação savânica é definida por áreas com árvores e arbustos espalhados sobre um estrato graminoso, por exemplo, as formações de Cerrado stricto sensu, Parque de Cerrado, Palmeiral e Vereda. O termo campestre indica regiões com predomínio de espécies herbáceas e algumas arbustivas, tais como Campo Sujo, Campo Limpo e Campo Rupestre (RIBEIRO; WALTER, 2008) (Figura 2).

O panorama atual do Cerrado é um grande mosaico de fitofisionomias remanescentes, fragmentos envolvidos em matriz alterada, condicionada por distúrbios antrópicos de diversos tipos (AQUINO; MIRANDA, 2008). Em apenas quatro décadas, mais da metade da paisagem natural foi modificada (SANO et al., 2001; KLINK; MACHADO, 2005). Dessa forma, há a alarmante previsão que por volta do ano 2030 a ocorrência do Cerrado ficará restrita às áreas protegidas (MACHADO et al., 2004), caso esse ritmo seja mantido e os esforços de conservação e restauração não sejam suficientes.

As principais ameaças à biodiversidade do Cerrado são o avanço de projetos agropecuários e estabelecimento de pastagens com espécies exóticas invasoras. Como consequências dessas ameaças, temos modificações ambientais relacionadas ao desmatamento, 25

fragmentação dos habitats, perda da biodiversidade, erosão dos solos, poluição dos rios, queimadas recorrentes, desequilíbrios nos fluxos de carbono e mudanças climáticas em escala regional (KLINK; MACHADO, 2005).

A gravidade das ameaças ao Cerrado torna-se maior quando consideramos as diretrizes do Código Florestal Brasileiro, atualmente regulado pela Lei nº 12.651, de 25 de maio de 2012, pois há obrigação de proteção por reservas legais apenas para 20% das áreas de Cerrado fora da Amazônia Legal e 35% para área inseridas na Amazônia Legal. Sabendo da existência de nascentes e o panorama de desmatamento no Cerrado, essa porcentagem é baixa (MEIRELLES, 2012). A baixa porcentagem de reservas legais indica que os esforços de conservação do Cerrado são recentes, pois a vegetação era considerada visualmente pouco atrativa e biodiversa, logo as áreas de Cerrado foram apontadas como novas fronteiras agrícolas e direcionadas para o desenvolvimento da agropecuária em meados da década de 70. Considerar o Cerrado como uma fronteira agrícola pode significar perda drástica, pois um grupo de espécies do Cerrado pode conter maior diversidade genética que um grupo de igual número de espécies na Amazônia, devido a alta diversidade ao nível de gênero e relativamente baixa diversidade específica (FELFILI et al. 2007).

2.1.3 Biodiversidade florística

O Brasil é o País com maior riqueza de espécies de Angiospermas, das quais cerca de 33.099 espécies são nativas (FILARDI et al., 2018). A estimativa mais recente para o número de Angiospermas do Cerrado (considerando formações campestres, savânicas e florestais) totaliza 12.113 espécies (FILARDI et al., 2018). As famílias mais representativas são Fabaceae, Asteraceae, Poaceae, Orchidaceae, Melastomataceae, Malvaceae, Euphorbiaceae, Rubiaceae e Myrtaceae (SOUZA et al., 2018).

O Cerrado é considerado um dos “hotspots” mundiais, um dos ecossistemas mais biodiversos e ameaçados do planeta. Estimativas apontaram que 40% das espécies lenhosas eram endêmicas (MYERS et al., 2000) e que existiriam cerca de 425 espécies ameaçadas, ponderando os diferentes estratos e a vegetação no total (MARTINELLI, 2014).

A origem de regiões megadiversas é considerada idiossincrática, ou seja, associada a características únicas em escala regional e continental da história geológica dessas regiões; para o Cerrado, são características distintas ter em suas fronteiras vegetações ricas em espécies e ter barreira adaptativa considerada fraca (SIMON et al., 2009). O fogo é a principal barreira 26

adaptativa e é tida como fraca porque os estudos de filogenia apontaram que espécies do Cerrado passaram por mudanças adaptativas recentes para resistir ao fogo. A maioria das linhagens de Cerrado começaram a se diversificar aproximadamente há quatro milhões de anos (SIMON et al., 2009).

Apesar de conectar e ter limites contíguos a diferentes tipos de ecossistemas, a flora do Cerrado tem características morfológicas e anatômicas que permitem sua distinção. Dentre as principais pressões seletivas que explicam as características da vegetação do Cerrado, temos: fertilidade e drenagem do solo, precipitação sazonal e regimes de queimadas (GOMES; SHEPHERD, 2000; FELFILI et al., 2007; SIMON; PENNINGTON, 2012). Caules tortuosos e com fuste baixo, como o de Caryocar brasiliense Cambess. (Caryocaraceae), o pequizeiro, são frequentes entre as espécies lenhosas do Cerrado, característica associada a baixa competição pela luz e também à queima das gemas apicais, que podem favorecer a brotação das gemas laterais. A presença de camada de cortiça, muito evidente em Kielmeyera coriacea Mart. & Zucc. (Calophyllaceae), o pau-santo, pode funcionar como um isolante térmico, que protege tecidos vegetais durante queimadas (SOUZA et al., 2018).

Em um ambiente onde a estacionalidade pluviométrica é marcante, os sistemas subterrâneos das espécies do Cerrado podem atingir metros abaixo do solo e atingir proximidades do lençol freático. A presença de xilopódio, estrutura lenhosa subterrânea algumas vezes de origem mista (caule e raiz) (GONÇALVES; LORENZI, 2011), observada, por exemplo, em algumas espécies de Verbenaceae J.St.-Hil., pode auxiliar na sobrevivência das plantas durante os períodos de estiagem e na resistência ao fogo, quando praticamente toda a parte aérea é consumida, mas o xilopódio permanece intacto e com capacidade de rebrotar. Além de atingir alta profundidade, os sistemas subterrâneos podem formar ramificações sob o solo (SOUZA et al. 2018).

De acordo com Ratter et al. (2003) foram reconhecidas sete províncias fitogeográficas para o Cerrado de acordo com padrões resultantes de análises multivariadas relacionados à diversidade florística e padrões da composição da flora lenhosa (Figura 3). Os autores destacaram também que a diversidade alfa é frequentemente alta (com mais de 100 espécies de árvores ou arbustos compartilhando um local) e que há três centros de diversidade no Cerrado: 1) Estado de São Paulo; 2) Planalto Central e 3) Grupo do Nordeste.

O Cerrado é fonte de todas as categorias de serviços ecossistêmicos (provisão, regulação, suporte e cultural) de acordo com Millennium Ecosystem Assessment (2005). Nesse 27

contexto, muitas espécies vegetais tem longo histórico de consumo por populações locais, que inclusive podem ser comercializadas em mercados e feiras. Muitas plantas utilizadas pelas comunidades tradicionais ainda não tem uso difundido, não tem propriedades químicas caracterizadas cientificamente e antes que possam vir a beneficiar outras pessoas correm risco de desaparecerem.

2.1.4 Fogo e vegetação

O fogo foi um dos fatores que atuou como pressão seletiva para a história evolutiva do Cerrado (LEDRU, 2002; PIVELLO, 2006; MIRANDA et al., 2009). As análises filogenéticas de linhagens de espécies abundantes e esparsas sugeriram que a diversificação de espécies no Cerrado, estimada entre 10 e 4 milhões de anos atrás, coincidiu com a dominância de gramíneas C4, que constituem grande parte da biomassa inflamável no ecossistema (SIMON et al. 2009).

Figura 3. Mapa de consenso mostrando províncias fitogeográficas para o Cerrado. S: grupo meridional; C & SE: grupo entro-sudeste; N & NE: grupo norte-nordeste; CW: grupo centro- oeste; FWM: parte do grupo das áreas mesotróficas do extremo oeste; DA: grupo das áreas isoladas da Amazônia. Fonte: RATTER et al. (2003).

As evidências mais antigas da presença do fogo em áreas que atualmente correspondem ao Cerrado foram datadas em 32.400 anos antes do presente (VICENTINI, 1993); podem estar 28

relacionadas a causas naturais, tendo em vista que a presença de populações humanas na América do Sul não está confirmada para antes de 20.000 anos antes do presente (LAHAYE et al., 2013). Entretanto, a partir desse período acredita-se que a influência humana e o progressivo aumento da sazonalidade climática contribuíram para o aumento da frequência de queimadas (LEDRU, 2002).

Alguns estudos indicam que há adaptações morfológicas, fisiológicas e fenológicas relacionadas a ocorrência do fogo em espécies vegetais que ocorrem no Cerrado (COUTINHO 1990; PAUSAS; SCHWILK, 2012; PAUSAS, 2017). O avanço de projetos na agropecuária e as atividades humanas recentes com uso inadequado do fogo podem ter aumentado a frequência de queimadas e podem ter trazido condições ambientais diferentes das quais as espécies se adaptaram, ocasionando mudanças na estrutura das comunidades e risco de extinção (SATO et al., 2018; FISHER et al., 2009). Dessa forma, compreender o efeito do fogo nas comunidades vegetais é relevante para entendermos a variação na flora do Cerrado e propormos estratégias de conservação.

Ao analisarmos o fator fogo na vegetação do Cerrado é importante considerarmos o estrato herbáceo-arbustivo e estrato arbóreo regenerante, pois o fogo atinge as camadas mais superficiais e as herbáceas correspondem a maior parte do combustível fino (FRANKE et al., 2018). Além disso, os efeitos da passagem do fogo no Cerrado favorecem a comunidade de espécies herbáceas-arbustivas que tem órgãos subterrâneos que rebrotam, se ramificam ou florescem após a perda de partes vegetativas aéreas (MORAES et al., 2016; DANTAS; PAUSAS, 2013; PAUSAS; KEELEY, 2017). Algumas espécies tem reprodução sincronizada aos eventos de queima, logo a dispersão de sementes anemocóricas é facilitada pelo fogo, assim como a quebra de dormência (BEDÊ et al., 2018; sou). Entretanto, as respostas das espécies vegetais aos eventos de queima costumam a ser variadas.

A complexidade das respostas das plantas ao efeito do fogo pode ter relação com as alterações das propriedades edáficas após a queimada, uma vez que o solo é um dos fatores direcionadores para estratégias ecológicas vegetais e a disponibilidade de nutrientes é um importante filtro ambiental (LALIBERTÉ et al., 2013; DEMETRIO; COELHO, 2018). Imediatamente após o fogo, há aumento na concentração de nutrientes do solo em profundidade até 10 cm e a maioria dos nutrientes liberados durante a queima são absorvidos pelas raízes de espécies herbáceas (REDIN et al., 2011; OLIVERAS et al., 2013) 29

Pesquisas sobre o efeito do fogo são relevantes para trazer informações que poderão ser aplicadas no Manejo Integrado do Fogo em Unidades de Conservação. Dentre as principais lacunas a respeito do tema temos: (1) conhecer a resposta das espécies nativas em relação aos regimes de queimadas e (2) conhecer as interações dos regimes de queimadas com outros processos que podem mudar a resposta das espécies (DRISCOLL et al., 2010).

A maior parte das queimadas no Cerrado se concentra em território brasileiro, com destaque para o Estado do Maranhão, onde foram registradas maiores quantidades de focos de queimadas no Cerrado do Brasil nos anos de 2015 (270.578 focos, que correspondeu a 26,9% do total), 2017 (262.986 focos, que correspondeu a 25,1% do total) e 2018 (157.875 focos, que correspondeu a 26,1% do total) (INPE, 2019). No ano de 2016, o Estado ficou atrás somente do estado do Tocantins em número de focos de queimada no Cerrado (no Maranhão foram 170.924 focos, enquanto para o Tocantins foram 194.134 focos) (INPE, 2019). Apesar do Estado do Maranhão apresentar elevadas quantidades de queimadas anuais, são escassos trabalhos que estudem os efeitos do fogo na vegetação e no solo do Cerrado (ARRUDA et al., 2018).

2.1.5 Comunidades e filtros ambientais

A associação em comunidades locais está restrita àquelas espécies que podem coexistir no mesmo habitat. Dessa forma, cada comunidade local é um subconjunto do “pool” de espécies regional, isto é, de todas as espécies que ocorrem numa região. As espécies devem ser capazes de tolerar as condições de seu ambiente e encontrar recursos adequados para sobrevivência e reprodução, logo há restrições para distribuição das espécies (RICKLEFS, 2010). Dessa forma, se uma espécie for incapaz de tolerar ou competir eficazmente sob um conjunto particular de condições ambientais, essas variáveis podem ser consideradas filtros ambientais (WEIHER; KEDDY, 1995).

Lortie et al. (2004) enunciaram os principais filtros que determinam a estrutura de uma comunidade vegetal a partir de interações não-lineares: i) processos estocásticos associados a distribuição das espécies; ii) tolerâncias específicas para conjunto de condições abióticas locais; iii) interações diretas e indiretas positivas e negativas entre plantas, entre elas a competição e mutualismo; (iv) interações diretas com outros organismos. O conceito de comunidade integrada propõe que esses quatro filtros podem ser importantes na determinação de comunidade vegetal existente numa localidade específica. 30

A importância de cada filtro enunciado por Lortie et al. (2004) pode variar no espaço e no tempo, uma vez que se a competição ou a herbivoria não forem interações importantes na comunidade, esta pode funcionar como uma coleção de espécies com indivíduos independentes ou assembleias de espécies. Ressalta-se que a competição pode influenciar na diversidade alfa, enquanto as condições ambientais e fatores históricos podem influenciar na diversidade beta (CAVENDER-BARESS et al., 2009). Portanto, as comunidades podem apresentar natureza dualística: individualista e integrada em algum grau. Ressalta-se que ao longo do tempo e espaço, uma comunidade ou mais podem ter características integrativas ou individualistas.

Ligações entre características vegetais e o ambiente são consequência do efeito da filtragem de condições climáticas, de distúrbio e bióticas. Esses filtros determinam quais componentes num “pool” de espécies são reunidos em comunidade locais. As características das plantas não são filtradas independentemente uma das outras, pois as pressões seletivas atuam nos indivíduos como um todo (GOULD; LEWONTIN, 1979).

O trabalho de Díaz et al. (1998) foi um dos primeiros a documentar associações entre características foliares e condições climáticas num gradiente regional usando dados quantitativos e estatística, sugerindo efeito de filtro de fatores climáticos em atributos vegetativos e, portanto, a existência de um conjunto de regras em um senso amplo. Nessa pesquisa, as características vegetativas foram filtradas mais frequentemente que características reprodutivas, dentre essas características estavam área foliar específica, altura do dossel e investimento de carbono em tecido de sustentação (DÍAZ et al., 1998).

Os filtros ambientais podem ser discutidos nos níveis de diversidade taxonômica (associada ao número de taxa), funcional (associada a grupos ecológicos e ao compartilhamento de características, por exemplo) e filogenética (associado ao parentesco evolutivo). Numa região na qual as condições ambientais podem gerar estresse e haver seleção de espécies com mesmas características adaptativas numa comunidade, a diversidade funcional pode ser menor que a taxonômica. Logo, as variáveis ambientais são as mais determinantes para a diversidade taxonômica, funcional e filogenética (WANG et al., 2019).

De acordo com Wang et al. (2019), tanto o ambiente como o espaço podem ter efeito na diversidade de plantas, mas a influência varia de acordo com a escala e tipos de habitat. Nessa perspectiva, fatores edáficos tem maior influência na diversidade beta, enquanto fatores edáficos e altitude tiveram maior influência na diversidade alfa. 31

Os filtros ambientais moldaram consistentemente a composição funcional de florestas tropicais em larga escalas ao longo dos ambientes de terra firme, sazonalmente inundados e em planícies arenosas na Amazônia (FORTUNEL et al., 2014). Nesse contexto, os filtros ambientais estavam relacionados a solos pouco férteis e tiveram efeitos convergentes nas estratégias foliares e no crescimento secundário (FORTUNEL et al., 2014). A filtragem determina a abundância relativa das espécies mais que a presença-ausência, o que sugere o importante papel dos filtros ambientais no recrutamento de espécies e estabelecimento de comunidades locais (BELYEA; LANCASTER, 1999).

Muitas vezes boa parte da fração da variância da diversidade de plantas permanece inexplicada (MARACAHIPES-SANTOS et al., 2017), sugerindo que outros processos ecológicos, além das variáveis climáticas e edáficas, possam ter papel relevante no delineamento de padrões de diversidade. Dentre esses fatores ambientais, o clima, especialmente a disponibilidade de água pode ser citada como um dos mais importantes para definir a diversidade na comunidade vegetal. De fato, a composição de espécies de florestas de galeria é o resultado da influência de fatores antrópicos, edáficos e hidrogeomorfológicos (CORREIA et al., 2001; MARIMON et al., 2010; CARVALHO et al., 2013), sendo o último fator considerado o principal em comunidades arbóreas (Sampaio et al., 2000). Também é sugerido que a existência de comunidades vegetais possa ser mediada por filtros bióticos através de interações diretas com outros organismos, como micorrizas (BOWMAN; PANTON, 1993; LORTIE et al., 2004).

A esse respeito, em experimento em Florestas Tropicais da Austrália foi observada a supressão do crescimento de plântulas em solos esterilizados, o que implica que fungos micorrízicos são fundamentais para o estabelecimento e crescimento de espécies de savana (BOWMAN; PANTON, 1993). Em solos com baixa disponibilidade de nutrientes, é sugerido que micorrizas podem influenciar a sucessão em florestas tropicais, uma vez que a presença desses microrganismos pode aumentar a vantagem competitiva (JANOS, 1980; PARRON; CAUS, 2001).

2.1.6 Cerrado maranhense

O Cerrado é a vegetação que ocupa a maior parte do território do Estado do Maranhão, Nordeste do Brasil, com cerca de 65% da área total (SANO et al., 2008). A heterogeneidade do Cerrado maranhense está relacionada a ampla extensão que ocupa, em altitudes que variam de 200 a 800 m (FEITOSA, 2006), a presença de limites contíguos com a vegetação de restinga, 32

matas de transição e principalmente com a Floresta Amazônica (SILVA-MORAES et al., 2019) (Figura 4). Embora a fisionomia florestal do tipo cerradão seja dominante, no Estado do Maranhão é possível encontrarmos também fisionomias savânicas e campestres (SANO et al., 2007). Análises de agrupamento realizadas por Silva-Moraes et al. (2019) revelaram que a flora lenhosa do Cerrado do Maranhão pode ser distinguida em dois grupos: Cerrado de baixa altitude das regiões Nordeste e Central do Estado (com altitudes entre 70 e 270 m) e o Cerrado com maior altitude na região Sul. Esse foi dividido em três subgrupos: Cerrado de altitudes elevadas (> 500 m); Cerrado de altitudes médias (300 a 450 m) e Cerrado de altitudes variadas (260 a 500 m) (SILVA-MORAES et al., 2019).

Figura 4. Mapa da vegetação do Maranhão; os pontos de amostragem marcados são referentes a pesquisa de Silva-Moraes et al. (2019) no Cerrado. Fonte: SILVA-MORAES et al. (2019).

Considerando outras áreas de Cerrado no Brasil, o grupo de Cerrado do Sul do Maranhão tem maior afinidade com o Cerrado do Centro-Oeste brasileiro, enquanto os outros grupos de Cerrado maranhenses são consideradas formações distintas (SILVA-MORAES et al., 2019). Devido à distribuição do bioma no Estado, acredita-se que muitas áreas estão servindo como corredores ecológicos, influenciando o processo de distribuição das espécies e a dinâmica dos ecossistemas naturais (BARRETO, 2007). 33

As fisionomias de Cerrado mais estudadas no Maranhão quanto à estrutura e composição foram o cerrado stricto sensu e o cerradão em pesquisas realizadas em municípios, tais como Carolina, Chapadinha, Balsas, Mirador e Urbano Santos (AQUINO et al., 2007; FIGUEIREDO; ANDRADE, 2007; MEDEIROS et al. 2008; SILVA et al., 2008; CONCEIÇÃO; CASTRO, 2009; MEDEIROS; WALTER, 2012; SARAIVA et al., 2014). Nessas fisionomias, entre as espécies com maior Índice de Valor de Importância, estavam: Byrsonima crassa Nied., Curatella americana L., Callisthene fasciculata Mart., para o cerrado sensu stricto (MEDEIROS et al., 2008); e Tachigali vulgaris L.G.Silva & H.C.Lima, Combretum mellifluum Eichler e Eugenia dysenterica (Mart.) DC. e Plathymenia reticulata Benth., para o cerradão (AQUINO et al., 2007; SILVA et al., 2008; CONCEIÇÃO; CASTRO, 2009). Muita importância tem sido dada à flora arbórea, enquanto poucos esforços tem sido direcionados ao conhecimento sobre a vegetação herbácea-arbustiva.

Ratter et al. (2003) realizaram comparação da composição florística de 376 áreas de Cerrado no Brasil, que resultou na definição de sete províncias fitogeográficas para o Cerrado. O Maranhão foi inserido na província norte-nordeste, na qual Hirtella ciliata Mart. & Zucc., Parkia platycephala Benth. e Platonia insignis Mart. são consideradas espécies representativas (RATTER et al., 2003).

Os índices de diversidade de Shannon (H’) para o Cerrado maranhense variaram entre 3,04 a 3,67 nats.indivíduo-1, valores aproximados ao intervalo considerado para diferentes áreas de Cerrado brasileiro; os valores mais elevados de H’ foram obtidos no cerradão (AQUINO et al., 2007; MEDEIROS et al., 2008; SILVA et al., 2008; CONCEIÇÃO; CASTRO, 2009; MEDEIROS; WALTER, 2012).

O Cerrado maranhense apresentou a maior redução na área natural do bioma entre 2002 e 2013 (INPE, 2015), o que pode resultar em diminuição da diversidade devido ao avanço das atividades agroécuárias. Seguindo tendência de estrangeirização nos países latino-americanos relacionada à produção de “commodities”, as regiões de vegetação natural remanescentes de Cerrado no Maranhão, Tocantins, Piauí e Bahia fazem parte da delimitação territorial do Plano de Desenvolvimento Agropecuário do MATOPIBA (PDA MATOPIBA) e seu comitê gestor, segundo Decreto n° 8.447 de 06 de maio de 2015 (PEREIRA; PAULI, 2016).

A área do MATOPIBA abrange 31 microrregiões geográficas do IBGE, 337 municípios, totalizando 73.173.485 ha. Dessa área, 33% corresponde ao território do Maranhão, 38% fica no Tocantins; 11% no Piauí e 18% na Bahia. O PDA MATOPIBA tem por finalidade 34

“promover e coordenar políticas públicas voltadas ao desenvolvimento econômico sustentável fundado nas atividades agrícolas e pecuárias que resultem na melhoria da qualidade de vida da população” (PEREIRA; PAULI, 2016).

2.1.7 Parque Nacional da Chapada das Mesas

O Parque Nacional da Chapada das Mesas (PNCM), Unidade de Conservação de Proteção Integral criada em dezembro de 2005, tem extensão de cerca de 1600 km2 e compreende os municípios de Carolina, Riachão e Estreito, localizados na região Sul do Maranhão (BRASIL, 2005). É uma das 26 unidades de conservação existentes em território maranhense (das quais 12 são estaduais e 14 federais) (BANDEIRA et al., 2013).

O histórico de ocupação do PNCM é milenar: os primeiros povos que ocuparam a área foram os indígenas da tribo dos Timbiras. Entretanto, com avanço de frentes agropastoris na região Nordeste, as áreas passaram a ser ocupadas por comunidades sertanejas, que desenvolvem, principalmente, agricultura familiar e criação de gado até os dias de hoje (MARQUES; AMORIM, 2014).

A criação do PNCM está em parte associada a reação de representantes da sociedade civil de Carolina ao projeto de implantação de pequenas hidrelétricas na região, o movimento ficou conhecido como “S.O.S. Rio Farinha”. Contudo, os moradores da área onde foi criada a Unidade de Conservação, tiveram pequena participação na consulta pública sobre a criação do PNCM, o que pode ter significado desconhecimento sobre a situação (MARQUES, 2012; SILVA et al., 2018). Segundo Marques e Amorim (2014), muitos sertanejos relataram descontentamento com o futuro incerto de suas propriedades, indenizações e mudanças em suas práticas sertanejas quanto ao uso da terra, após a criação do PNCM.

Na área do PNCM há rica hidrografia, com riachos, córregos e cachoeiras oriundos do Rio Farinha, um dos principais afluentes do Rio Tocantins. A beleza cênica das cachoeiras do PNCM são um dos principais atrativos turísticos de Carolina e Riachão, com destaque para as cachoeiras do Prata e de São Romão. A geomorfologia da região com grande quantidade de “canyons” com formação arenítica e morros com ápice aplanados com aspecto de mesas (característica que explica a denominação “Chapada das Mesas”), também são atrativos para a prática do ecoturismo na região (MARQUES, 2012) (Figura 5).

Figura 5. Morro do Abel no Parque Nacional da Chapada das Mesas, Carolina, MA. Fonte: SARAIVA, R.V.C.

Por estar localizado em região próxima a polo agrícola e a regiões com expansão de pastagens, a invasão por espécies exóticas representa ameaças para a flora endêmica. Outra ameaça é a mudança no regime de queimadas, pois na área do PNCM além de queimadas naturais, há possibilidade de queimadas antropogênicas, tendo em vista que existem comunidades sertanejas que residem no parque e empregam práticas agrícolas com uso do fogo.

Visando minimizar a ocorrência de queimadas tardias na estação seca, que são mais destrutivas e custosas para controlar, o ICMBio iniciou em 2014 um projeto piloto de Manejo Integrado do Fogo com a participação de pesquisadores, gestores e da comunidade residente do PNCM (SCHMIDT et al., 2018). O PNCM foi uma das primeiras Unidades de Conservação brasileiras onde foi iniciado o Manejo Integrado do Fogo.

O PNCM está totalmente inserido na vegetação de Cerrado maranhense, com formações savânicas, florestais e campestres. O Cerrado dessa área de proteção integral é considerado ecotonal devido ao posicionamento geográfico na porção sudoeste marginal da área de Cerrado do Maranhão, onde faz fronteira com a Floresta Amazônica. Nessas condições transicionais, é comum ocorrerem ambientes heterogêneos quanto a filtros ambientais abióticos e bióticos (OLIVEIRAS; MALHI, 2016). Ademais, a presença de altitudes inferiores à do Cerrado do Planalto Central brasileiro (FEITOSA, 2006), permite que barreiras biogeográficas na distribuição de espécies sejam ultrapassadas e dessa forma possa haver maior troca entre espécies de vegetações adjacentes nessa região. Apesar do potencial para abrigar rica flora, há lacunas sobre a flora e características da região, tendo destaque os trabalhos de Medeiros et al. (2008), Marques (2012), Silva (2017), Oliveira et al. (2018) e Carvalho (2019). 36

Antes de ter sido implementada a Unidade de Conservação, a área de Cerrado da região foi considerada prioritária para conservação no 1º relatório sobre áreas prioritárias para conservação no Brasil (BRASIL, 1999); com alta importância biológica no relatório referente a primeira atualização (MMA, 2007) e segunda atualização (MMA, 2018), o que ressalta o potencial para abrigar espécies raras ou com menor distribuição nas áreas de Cerrado brasileiro, que podem estar ameaçadas ou criticamente ameaçadas, segundo os critérios da IUCN (2017).

De acordo com cálculo de insubstituibilidade da vegetação natural, que avaliou a importância biológica de áreas de Cerrado no Brasil, a região do PNCM tem alta insubstituibilidade (WWF, 2015), o que reafirma a elevada importância da área para conservação do Cerrado. Além disso, as áreas de Cerrado naturais das regiões próximas ao PNCM foram consideradas áreas prioritárias para Conservação (WWF, 2015).

2.2 Práticas em florística e fitossociologia

2.2.1 Dados sobre a flora: onde podemos obter?

Os levantamentos florísticos fornecem dados qualitativos para caracterizar a vegetação, tais como a lista de espécies, hábitos e distribuição em diferentes ecossistemas. Esses dados são necessários para pesquisas botânicas, investigação de aspectos ecológicos de diversos grupos de seres vivos (pois a vegetação é compreende importante parcela do nicho da fauna), estratégias de uso sustentável e restauração (MORO; MARTINS, 2011).

Seja para fins de exploração ou conservação, o interesse sobre aspectos da flora remete às antigas expedições nas quais os naturalistas participavam e faziam importantes relatos para seus patrocinadores (LISBOA, 2011). O principal responsável pela divulgação do conhecimento sobre a flora brasileira no século XIX foi o naturalista alemão Carl von Martius (1794-1868), que participou de expedição bávara de 1817 (SOUZA, 2018). Martius foi um dos editores da obra “Flora Brasiliensis” produzida entre 1840 e 1906, com a participação de 65 especialistas de diferentes países, que contém a descrição e ilustração de 22.767 espécies (das quais 19.629 são espécies nativas) utilizada até nos dias atuais como referências para identificação de plantas na América do Sul (SHEPHERD, 2005).

Além da “Flora Brasiliensis”, atualmente grande parte do conhecimento sobre ocorrência, distribuição e nomenclatura das espécies no Brasil pode ser acessado nas plataformas de trabalho do “Herbário Virtual Reflora” e da “Flora do Brasil 2020” (http://reflora.jbrj.gov.br/), ferramentas úteis para consultas durante a elaboração de 37

levantamentos florísticos, que são partes do “Programa REFLORA” (FORZZA et al., 2016). Esse Programa foi uma iniciativa do governo brasileiro com o objetivo de resgatar informações botânicas e imagens de espécimes da flora brasileira, visando cumprir metas da Estratégia Global para Conservação de Plantas (FORZZA et al., 2016).

Por se tratar de herbário virtual com base de dados constantemente atualizada por curadores e pesquisadores cadastrados na rede, os bancos de dados são fontes de informações sobre a ocorrência e distribuição das espécies brasileiras (FORZZA et al., 2016). Para exemplificar a aplicação, citamos o emprego dela no Capítulo 2 dessa tese para determinarmos novas ocorrências no Maranhão e no Cerrado; podemos citar também o emprego em publicações recentes (MANHÃES et al., 2016; CAMPBELL et al., 2018).

Outra fonte importante de consultas para identificação de espécies é a rede “SpeciesLink” (http://www.splink.org.br/), que promove o acesso livre e aberto a dados de coleções científicas internacionais e nacionais. Para plantas, a rede inclui 205 coleções e sub- coleções de herbários cadastrados, a maior parte deles (64) na região Sudeste (SPECIESLINK, 2019). No Maranhão temos três herbários cadastrados, dentre eles, o Herbário Rosa Mochel (SLUI), que foi uma das fontes de consulta e registro das exsicatas das espécies coletadas no Parque Nacional da Chapada das Mesas (Capítulos 2 e 3). As coleções do PNCM totalizam 1134 exsicatas, 1126 dos espécimes foram coletados no município de Carolina e somente oito no município de Estreito (SPECIESLINK, 2019).

2.2.2 Método caminhamento e suficiência amostral em levantamento florístico

Para obtenção de levantamento florístico, a partir de amostragens qualitativas, frequentemente é empregado o método de levantamento rápido de espécies desenvolvido por Ratter et al. (2001, 2003) e adaptado por Walter e Guarino (2006). Esse método utiliza a técnica de caminhamento ou “wide-patrolling” (FILGUEIRAS et al., 1994), que consiste em caminhar nas trilhas ou linhas de vegetação a ser inventariada; registrar e coletar as espécies inéditas que são observadas ao longo de intervalos predeterminados de tempo. Quando em um dos intervalos de tempo nenhuma espécie diferente é observada, considera-se que não é eficiente continuar procurando mais espécies na mesma trilha.

Entretanto, antes de iniciar a técnica de caminhamento é importante considerarmos o espaço amostral (ou universo amostral) que iremos inventariar, isto é, a área física e o conjunto de elementos que possuem condições similares (GOTELLI; ELLISON, 2011), pois uma vez definidos, os resultados do levantamento florístico somente poderão ser extrapolados para o 38

espaço que ele representa (FELFILI et al., 2011). É recomendado que o espaço amostral seja estabelecido durante o delineamento da pesquisa para que os objetivos definidos possam ser atingidos e as hipóteses testadas.

Para levantamentos em vegetação que tem diferentes fisionomias, devido as variações ecossistêmicas, é possível delimitarmos o espaço amostral de cada uma delas e fazermos inferências a partir da abrangência desses espaços. A escolha do tamanho da área para espaço amostral deve levar em consideração referências e/ou levantamentos-pilotos (pré-amostragem feita em determinado número de unidades amostrais) relacionados aos objetivos propostos e hipóteses a ser testadas (FELFILI; REZENDE, 2003).

Para analisar a composição de fisionomias em levantamentos para vegetação de regiões tropicais é desejável que a área da amostragem total seja de pelo menos 1 ha (SAMBUICHI; EITEN, 2000; FELFILI et al., 2011); que vem sendo aplicado em publicações recentes em pesquisas sobre parâmetros florísticos no Cerrado brasileiro (GOMES et al. 2016, MORANDI et al., 2018) e em savanas australianas (BARUCH et al., 2018).

A riqueza é um parâmetro de diversidade que pode ser obtido de levantamentos florísticos, dessa forma é fundamental que as unidades amostrais tenham variações locais, mas que compreendam os elementos similares característicos do espaço amostral (KERSTEN; GALVÃO, 2011). Nessa situação, um grande número de pequenas unidades amostrais corretamente alocadas é preferível a amostragens em unidades amostrais grandes homogêneas (FELFILI et al., 2005). Ressaltamos também a necessidade que os levantamentos englobem, na medida do possível, a amplitude de condições ambientais existentes. Em vegetações onde a precipitação média mensal apresenta grande estacionalidade (e.g. Cerrado), os levantamentos devem ocorrer nos períodos seco e chuvoso, tendo em vista diferenças na época de floração das espécies segundo fatores climáticos.

Além do espaço amostral, outro aspecto importante para o delineamento de um levantamento é a definição do limite para esforço amostral, ou seja, até quando devemos coletar? Essa pergunta não tem uma resposta simples em regiões tropicais, megadiversas. Dentre os principais problemas para definição de limite para esforço amostral em um levantamento florístico, temos: (1) em regiões de elevada diversidade, ecossistemas tropicais, quanto mais indivíduos forem amostrados, maior será o número de espécies encontradas (KERSTEN; GALVÃO, 2011); (2) nem todas as espécies ou indivíduos são igualmente fáceis de amostrar, pois a probabilidade de visualização não está diretamente relacionada com a 39

frequência (e.g. flores com corola de coloração inconspícua entre os ramos da vegetação) (MAGURRAN, 2004), além disso (3) algumas espécies podem ter distribuição em áreas de acesso dificultoso (e.g. regiões íngremes).

Uma alternativa para estimarmos a suficiência amostral em levantamento florístico é a elaboração gráfica de curva espécie × área ( MUELLER-DOMBOIS; ELLEMBERG, 1974), resultante da plotagem de conjunto de pontos em eixo bidimensional (x, y) resultantes no número de espécies (y) por quantidade de área amostrada (x). No início do levantamento é esperado que essa curva se eleve rapidamente; em amostragens subsequentes, quando somente as espécies raras passam a ser incluídas, a curva terá elevação reduzida e a linha tenderá à assíntota horizontal. Esse aspecto da curva funciona como um indicativo para análise de suficiência amostral, pois a partir desse ponto o acréscimo de área inventariada pode significar que o ganho de espécies em relação ao esforço será pequeno (KRESTEN; GALVÃO, 2011).

Foi sugerido que o limite do levantamento é alcançado quando o aumento de 10% na área amostral corresponda a um aumento de 10% no número total de espécies (CAIN; CASTRO, 1959). A curva também pode ser construída considerando o número total de espécies (y) para cada nova unidade amostral levantada (x), nesse caso denominada curva do coletor (ou curva de acumulação de espécies) (MAGURRAN, 2004).

Embora a tendência nos artigos científicos seja utilizar as curvas acima citadas, para alguns pesquisadores o uso delas é controverso para florestas tropicais, nas quais não apresentaria estabilização, mesmo utilizando muitas amostras (SCHILLING; BATISTA, 2008; SCHILLING et al., 2012). Atingir suficiência amostral a partir da curva espécie × área e da curva do coletor não significa que a total representatividade florística de uma área ou fisionomia de vegetação foi atingida, na prática significa que certamente as espécies principais da área e uma parte das espécies raras foram registradas (em proporção variável). A curva registra o aumento da riqueza com o esforço de coleta e pode auxiliar na tomada de decisão, a partir de modelo matemático, se é conveniente investir em mais esforço amostral (MORO; MARTINS, 2011).

2.2.3 Fitossociologia e aplicações do método de interseção na linha

A fitossociologia é o ramo da Ecologia que aborda o estudo das características, classificação, relações, distribuição e evolução das comunidades vegetais (FLORIANO, 2014). O termo fitossociologia foi amplamente divulgado na comunidade científica internacional em 1928, com a publicação da obra do botânico suíço Josias Braun-Blanquet (1884-1980), pioneiro 40

na classificação de comunidades vegetais, cujo título traduzido foi “Fitossociologia: bases para os estudos das comunidades vegetais” (PORTO et al., 2008). No Brasil, a linha de pesquisa foi difundida em meados da década de 70, com atuação de pesquisadores na Universidade de São Paulo, com destaque para publicações do ecólogo Waldir Mantovani e do botânico Fernando Roberto Martins (PORTO et al., 2008).

Os estudos fitossociológicos tem contribuído em trabalhos biogeográficos, na determinação de padrões de distribuição de espécies ou associações, pois a vegetação é a base do diagnóstico da conservação dos ecossistemas (MORO; MARTINS, 2011). Além disso, os parâmetros fitossociológicos descrevem características quantitativas das comunidades vegetais que podem ser aplicadas no manejo florestal e restauração de áreas degradadas (FLORIANO, 2014; CELENTANO et al. 2017). Nesse contexto, os estudos fitossociológicos podem ter vertentes relacionadas à sinecologia, a investigação da interação entre os organismos e suas trocas com o meio; à autoecologia, a investigação de determinado organismo em relação às trocas que este realiza com os fatores do meio; ou sobre a dinâmica populacional (PORTO et al., 2008).

Para estudo da estrutura da vegetação no ecossistema, o bioma é considerado uma unidade uniforme que pode ser subdividida em pequenas unidades distintas, tendo em vista que diferenças ambientais, na disponibilidade hídrica no solo, por exemplo, podem influenciar nas relações existentes no ecossistema. Os fatores ambientais distintos produzem mudanças qualitativas e quantitativas na vegetação que podem ser evidenciadas por parâmetros fitossociológicos, caracterizando esses pequenos ecossistemas, denominados de comunidades vegetais ou biogeocenoses (PORTO et al., 2008). Hierarquicamente abaixo desse nível, temos as denominadas sinúsias, ou comunidades funcionais de espécies com formas de vida e exigências ecológicas semelhantes (e.g. herbáceas com xilopódio no cerrado sensu stricto) (PORTO et al., 2008).

Visando a comparação adequada das comunidades vegetais, são recomendados diferentes métodos para amostragem dos diferentes estratos da vegetação (MORO; MARTINS, 2011; MUNHOZ; ARAÚJO, 2011). O método de interseção na linha (CANFIELD, 1941), é um dos mais utilizados para determinação da cobertura vegetal da vegetação herbácea não claramente individualizada, apesar de ser considerado mais demorado de execução que outros (e.g. método de pontos); permitindo a determinação da composição, cobertura e frequência das espécies na comunidade (MUNHOZ; ARAÚJO, 2011). Segundo Munhoz e Araújo (2011), o 41

método interseção na linha consiste em estender uma linha graduada (uma fita métrica), ou várias, entre dois pontos de uma comunidade vegetal (Figura 6).

A quantidade de linhas por parcela e a extensão total da amostragem (somatório em metros do total de linhas analisadas) varia de acordo com a intenção da pesquisa. Quando a intenção é contemplar a variação de um fator ambiental longitudinalmente (e.g. diversas zonas de umidade, altitude, gradientes de vegetação) é sugerida que uma linha seja estendida de uma borda a outra da vegetação num comprimento adequado. Caso a variação não ocorra longitudinalmente, é recomendada a repartição da extensão total da amostragem em duas ou mais linhas de menor extensão na parcela.

As linhas podem ser divididas em trechos menores (as subunidades amostrais), dependendo da densidade da vegetação. A altura da linha em relação ao solo será proporcional à altura da vegetação a ser interceptada. Para cada espécie que intercepta a linha é feita a mensuração da cobertura na linha e altura com fita métrica ou trena. Na pesquisa de Eugênio et al. (2011) sobre o estrato herbáceo-arbustivo na fisionomia campo limpo úmido cada linha analisada foi subdividida em segmentos de 1 m (demarcados com estacas em campo), registrando as subunidades amostrais para amostragem da vegetação.

No Brasil, o método foi aplicado no Cerrado, a exemplo de publicações recentes, tais como: (i) Munhoz e Felfili (2006), que utilizaram uma linha de 40 m por parcela de 200×200 42

m para avaliar a mudança na estrutura fitossociológica do estrato herbáceo-subarbustivo no período de um ano na fisionomia de campo sujo no Distrito Federal; (ii) Bijos et al. (2017) utilizaram o método interseção na linha para descrever e analisar a distribuição de espécies em veredas do Brasil Central. Nessa pesquisa foram estabelecidas cinco linhas de 10 m por unidade amostral (três zonas de amostragem) e cada linha foi considerada uma unidade amostral; (iii) Bustamante et al. (2012) investigaram o efeito da adição de nutrientes na diversidade do estrato herbáceo-subarbustivo para vegetação de cerrado sensu stricto no Distrito Federal utilizando três linhas de 5 m em três parcelas.

Em uma tabela fitossociológica resultante do método de interseção na linha para o estrato herbáceo-arbustivo é esperado encontrarmos os valores de cobertura absoluta, cobertura relativa, frequência absoluta, frequência relativa e valor de importância (MUNHOZ; ARAÚJO, 2011). O valor de importância, obtido pela soma dos valores de frequência e cobertura relativas, é uma das principais informações extraídas da tabela, pois indica quais espécies têm maior contribuição para a estrutura da comunidade.

3 HÍPOTESES

 As fisionomias cerrado típico e cerradão tem composição de espécies mais similar e a vegetação arbórea-arbustiva do PNCM tem proximidade florística com áreas transicionais Cerrado-Amazônia;  As condições edáficas estão significativamente relacionadas a composição de espécies e parâmetros estruturais nas fisionomias cerrado típico e mata de galeria.

4 OBJETIVOS

4.1 Objetivo geral

 Verificar como a diversidade vegetal do Cerrado ecotonal do PNCM, relaciona-se com outras áreas de Cerrado brasileiras e responde a filtros ambientais abióticos considerados importantes para distribuição de espécies vegetais.

4.2 Objetivos específicos

 Relacionar os principais conceitos acerca do Cerrado, informações sobre o Cerrado maranhense, o PNCM e reunir bases teóricas sobre a prática em florística e fitossociologia;  Caracterizar a flora de fisionomias savânicas e florestais de 20 áreas do PNCM;  Determinar as relações florísticas da flora do PNCM com outros biomas e vegetações de mesma fisionomia em quatro regiões do Brasil;  Caracterizar a estrutura do estrato herbáceo-arbustivo e arbóreo regenerante nas fisionomias de cerrado típico e em mata de galeria;  Relacionar parâmetros físico-químicos do solo, que são filtros ambientais abióticos, com a abundância de espécies;  Descrever duas novas espécies endêmicas do Cerrado maranhense com base em comparações morfológicas com exemplares de mesmo gênero contidos em herbários e análises anatômicas de órgãos vegetativos.

5 REFERÊNCIAS

AQUINO, F. G.; MIRANDA, G. H. B. Consequências ambientais da fragmentação de habitats no Cerrado. In: SANO, S. M.; ALMEIDA, S. P.; RIBEIRO, J. F. (Ed.). Cerrado: ecologia e flora, Brasília: Embrapa Informação Tecnológica, 2 v. 2008. p. 383-395.

AQUINO, F. G.; PINTO, J. R. R.; RIBEIRO, J. F. Evolução histórica do conceito de savana e a sua relação com o Cerrado brasileiro. ComCiência, n. 105, p. 0-0, 2009.

ARRUDA, F. V. et al. Trends and gaps of the scientific literature about the effects of fire on Brazilian Cerrado. Biota Neotropica, v. 18, n. 1, 2018.

BANDEIRA, I. C. N. et al. Mapa geodiversidade do Estado do Maranhão. Teresina: CPRM, 2013.

BARRETO, L. Cerrado Norte do Brasil= North Cerrado of Brazil. Pelotas: União Sul- Americana de Estudos da Biodiversidade, 2007.

BARUCH, Z. et al. Floristic and structural assessment of Australian rangeland vegetation with standardized plot-based surveys. PloS One, v. 13, n. 9, p. e0202073, 2018.

BEDÊ, L. C. et al. Effects of traditional extractive management on the seedling recruitment dynamics of Comanthera elegantula (Eriocaulaceae) in Espinhaço mountain range, SE Brazil. Flora, v. 238, p. 216-224, 2018.

BELYEA, L. R.; LANCASTER, J. Assembly rules within a contingent ecology. Oikos, v.86, n.3, p. 402-416, 1999.

BIJOS, N. R. et al. Plant species composition, richness, and diversity in the palm swamps (veredas) of Central Brazil. Flora, v. 236, p. 94-99, 2017.

BOWMAN, D. M. J. S.; Panton, W. J. Factors that control monsoon-rainforest seedling establishment and growth in north Australian Eucalyptus savanna. Journal of Ecology, v. 81, n. 2, p. 297-304, 1993.

BRASIL. Ações prioritárias para conservação da Biodiversidade do Cerrado e Pantanal. Brasília: Ministério do Meio Ambiente, FUNATURA, Conservation International, Fundação Biodiversitas, Universidade de Brasília, 1999. 45

BRASIL. Decreto de 12 de dezembro de 2005 cria o Parque Nacional da Chapada das Mesas, nos municípios de Carolina, Riachão e Estreito, no Estado do Maranhão e dá outras providências. Brasília: Diário Oficial da União, 2005. Disponível em: https://www2.camara.leg.br/legin/fed/decret_sn/2005/decreto-35811-12-dezembro-2005- 539483-publicacaooriginal-38596-pe.html . Acesso em: 20 Jan. 2018.

BUSTAMANTE, M. M. C. et al. Effects of nutrient additions on plant biomass and diversity of the herbaceous-subshrub layer of a Brazilian savanna (Cerrado). Plant Ecology, v. 213, n. 5, p. 795-808, 2012.

CAIN, S. A.; CASTRO, G. M.O. Manual of vegetation analysis. New York: Harper and Brothers, 1959.

CANFIELD, R. H. Application of the line interception method in sampling range vegetation. Journal of forestry, v. 39, n. 4, p. 388-394, 1941.

CAMPBELL, G. et al. Key anatomical attributes for occurrence of Psychotria schlechtendaliana (Müll. Arg.) Müll. Arg.(Rubiaceae) in different successional stages of a tropical moist forest. Flora, v. 246, p. 33-41, 2018.

CARVALHO, I. S. Análise espaço-temporal do regime de queimadas no Parque Nacional da Chapada das Mesas, Maranhão. 76 f. Dissertação (Mestrado em Agricultura e Ambiente) - Universidade Estadual do Maranhão, Balsas. 2019.

CARVALHO, M. B.; BERNACCI, L. C.; COELHO, R.M. Floristic and phytosociology in a physiognomic gradient of riverine forest in Cerrado, Campinas, SP. Biota Neotropica, v. 13, n. 3, p. 110-120, 2013.

CAVALCANTI, R.B.; JOLY, C.A. Biodiversity and conservation priorities in the Cerrado region. In: OLIVEIRA, P.S.; MARQUIS, R.J. (Ed). The Cerrados of Brazil: ecology and natural history of a Neotropical Savanna, New York: Columbia University Press, 2002. p. 351- 367.

CAVENDER‐BARES, J. et al. The merging of community ecology and phylogenetic biology. Ecology letters, v.12, n.7, p.693-715, 2009. 46

CELENTANO, D. et al. Degradation of riparian forest affects soil properties and ecosystem services provision in eastern Amazon of Brazil. Land Degradation & Development, v. 28, n.2, p. 482- 493, 2017.

COLE, M.M. The savannas: biogeography and geobotany. London: Academic Press, 1986.

CONCEIÇÃO, G. M.; CASTRO, A. A. J. F. Fitossociologia de uma área de cerrado marginal, Parque Estadual do Mirador, Mirador, Maranhão. Scientia Plena, v. 5, n. 10, p. 1-14, 2009.

CORREIA, J.R. et al. Influência de fatores edáficos na distribuição de espécies arbóreas em Matas de Galeria na região do Cerrado: uma revisão. In: RIBEIRO, J.F.; FONSECA, C.E.L.; SOUZA-SILVA, J.C. (Ed.). Cerrado: caracterização e recuperação de Matas de Galeria. Planaltina: EMBRAPA/Cerrados, 2001. p. 51-76.

COUTINHO, L.M. Fire in the ecology of the Brazilian Cerrado. In: GOLDAMMER, J. (Ed). Fire in the tropical biota, Berlin: Springer, 1990. p.82-105.

DANTAS, V. L.; PAUSAS, J. G. The lanky and the corky: fire‐escape strategies in savanna woody species. Journal of Ecology, v. 101, n. 5, p. 1265-1272, 2013.

DEMETRIO, G. R.; COELHO, F. F. The role of soil conditions on Leiothrix (Eriocaulaceae) endemic species distribution and abundance on campos rupestres. Flora, v. 238, p. 87-93, 2018.

DIAZ, S.; CABIDO, M.; CASANOVES, F. Plant functional traits and environmental filters at a regional scale. Journal of Vegetation Science, v. 9, n. 1, p. 113-122, 1998.

DRISCOLL, D. A. et al. Fire management for biodiversity conservation: key research questions and our capacity to answer them. Biological conservation, v. 143, n. 9, p. 1928-1939, 2010.

EITEN, G. The cerrado vegetation of Brazil. The Botanical Review, v. 38, n. 2, p. 201-341, 1972.

EITEN, G. The use of the term "savanna". Tropical ecology, v. 27, n. 1, p. 10-23, 1986.

EITEN, G. How names are used for vegetation. Journal of Vegetation Science, v. 3, n. 3, p. 419-424, 1992. 47

EUGÊNIO, C. U. O.; MUNHOZ, C. B. R.; FELFILI, J. M. Dinâmica temporal do estrato herbáceo-arbustivo de uma área de campo limpo úmido em Alto Paraíso de Goiás, Brasil. Acta Botanica Brasilica, v. 25, n. 2, p. 497-507, 2011.

FEITOSA, A. C. Relevo do Estado do Maranhão: uma nova proposta de classificação topomorfológica. In: Simpósio Nacional de Geomorfologia; Regional Conference on Geomorphology. 2006. p. 1-11.

FELFILI, J. M.; REZENDE, R. P. Conceitos e métodos em fitossociologia. Brasília: Universidade de Brasília, Departamento de Engenharia Florestal, 2003.

FELFILI, J. M.; CARVALHO, F. A.; HAIDAR, R. F. Manual para o monitoramento de parcelas permanentes nos biomas Cerrado e Pantanal. Brasília: Universidade de Brasília, Departamento de Engenharia Florestal, 2005.

FELFILI, J. M.; REZENDE, A. V.; SILVA-JÚNIOR, M. C. Biogeografia do bioma Cerrado: vegetação e solos da Chapada dos Veadeiros. Brasília: Editora Universidade de Brasília, Finatec, 2007.

FELFILI, J. M. et al. Procedimentos e métodos de amostragem de vegetação. In: FELFILI et al. (Org.). Fitossociologia no Brasil: métodos e estudos de casos. Viçosa: Editora UFV, 2011. p. 86-121.

FILARDI, F. L. R. et al. Brazilian Flora 2020: innovation and collaboration to meet Target 1 of the Global Strategy for Plant Conservation (GSPC). Rodriguésia, v. 69, n. 4, p. 1513-1527, 2018.

FILGUEIRAS, T. S. et al. Caminhamento: um método expedito para levantamentos florísticos qualitativos. Cadernos de Geociências, v. 12, n. 1, p. 39-43, 1994.

FIGUEIREDO, N.; ANDRADE, G.V. Estrutura e composição florística da vegetação de um Cerradão. In: BARRETO, L. (Org.). Cerrado Norte do Brasil= North Cerrado of Brazil. Pelotas: Ed. USEB, 2007. p. 141-156.

FISHER, J. L. et al. Altered vegetation structure and composition linked to fire frequency and plant invasion in a biodiverse woodland. Biological Conservation, v. 142, n. 10, p. 2270-2281, 2009. 48

FLORIANO, E. P. Fitossociologia Florestal. São Gabriel: Santa Rosa, 2009.

FRANKE, J. Fuel load mapping in the Brazilian Cerrado in support of integrated fire management. Remote sensing of environment, v. 217, p. 221-232, 2018.

FORTUNEL, C. et al. Environmental factors predict community functional composition in Amazonian forests. Journal of Ecology, v.102, n.1, p.145-155, 2014.

FORZZA, R. C. et al. Herbário Virtual Reflora. Unisanta BioScience, v. 4, n. 7, p. 88-94, 2016.

GOMES, M. A. N.; SHEPHERD, S. L. K. Estudo de nutrição mineral in vitro relacionado à adaptação de Sinningia allagophylla (Martius) Wiehler (Gesneriaceae) às condições de cerrado. Revista Brasileira de Botânica, v. 23, n. 2, p. 153-159, 2000.

GOMES, M. C. A. A canção das palmeiras: Eugenius Warming, um jovem botânico no Brasil. Belo Horizonte: Fundação João Pinheiro-Centro de Estudos Históricos e Culturais, 2006.

GOMES, L. et al. Dynamics of the woody vegetation of two areas of Cerrado sensu stricto located on different substrates. Rodriguésia, v. 67, n. 4, p. 859-870, 2016.

GONÇALVES, E.G.; LORENZI, H. J. Morfologia vegetal: organografia e dicionário ilustrado de morfologia das plantas vasculares. São Paulo: Instituto Plantarum de Estudos da Flora, 2007.

GOTELLI, N. J.; ELLISON, A. M. Princípios de estatística em ecologia. Porto Alegre: Artmed Editora, 2011.

GOULD, S. J.; LEWONTIN, R. C. The spandrels of San Marco and the Panglossian paradigm: a critique of the adaptationist programme. Proceedings of the royal society of London, v. 205, n.1161, p.581-598, 1979.

INPE. Projeto TerraClass Cerrado: Mapeamento do uso e cobertura da terra no Cerrado (2015). Disponível em: http://www.dpi.inpe.br/tccerrado/index.php?mais=1. Acesso em: 5 dec. 2016.

INPE. Portal do Monitoramento de Queimadas e Incêndios (2019). Disponível em: www.inpe.br/queimadas. Acesso em: 23 jan. 2019.

JANOS, D. P. Mycorrhizae influence tropical succession. Biotropica, v.12, n.2, p.56-64, 1980. 49

KERSTEN, R. A.; GALVÃO, F. Suficiência amostral em inventários florísticos e fitossociológicos. In: FELFILI et al. (Org.). Fitossociologia no Brasil: métodos e estudos de casos. Viçosa: Editora UFV, 2011. p. 156-173.

KLEIN, A. L. Eugen Warming e o Cerrado brasileiro: um século depois. São Paulo: Unesp, 2000.

KLINK, C.A.; MACHADO, R. B. Conservation of the brazilian Cerrado. Conservation Biology, n. 10, p.707-713, 2005.

LAHAYE, C. et al. Human occupation in South America by 20,000 BC: the Toca da Tira Peia site, Piauí, Brazil. Journal of Archaeological Science, v. 40, n. 6, p. 2840-2847, 2013.

LALIBERTÉ, E. et al. How does pedogenesis drive plant diversity? Trends in ecology & evolution, v. 28, n. 6, p. 331-340, 2013.

LEDRU, M.P. Late Quaternary history and evolution of the cerrados as revealed by palynological records. In: OLIVEIRA, P.S.; MARQUIS, R.J. (Ed.). The Cerrados of Brazil: ecology and natural history of a Neotropical savanna. New York: Columbia University Press, 2002. p. 33-50.

LIMA, J.E.F.W.; SILVA, E.M. Recursos hídricos do Bioma Cerrado: importância e situação. In: SANO, S.M.; ALMEIDA, S.P.; RIIBEIRO, J.F. (Ed.). Cerrado: ecologia e flora. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica, 2 v., 2008. p. 89- 106.

LISBOA, K. M. O Brasil dos naturalistas Spix e Martius. Acervo, v. 22, n. 1 jan-Jun, p. 179- 194, 2011.

LORTIE, C. J. et al. Rethinking plant community theory. Oikos, v. 107, n. 2, p. 433-438, 2004.

MACHADO, R.B. et al. Estimativas de perda da área do Cerrado brasileiro. Brasília: Conservação Internacional (Relatório técnico), 2004.

MAGURRAN, A. E. Measuring biological diversity. Oxford: Blackwell Publishing, 2004.

MANHÃES, V. C. et al. New findings on the distribution of Pitcairnia azouryi (Bromeliaceae), a species restricted to Atlantic Forest inselbergs. Phytotaxa, v. 245, n. 1, p. 59-65, 2016. 50

MARACAHIPES-SANTOS, L. et al. Effects of soil and space on the woody species composition and vegetation structure of three Cerrado phytophysiognomies in the Cerrado- Amazon transition. Brazilian Journal of Biology, v.77, n. 4, p. 830-839, 2017.

MARIMON, B.S. et al. Environmental determinants for natural regeneration of gallery forest at the Cerrado-Amazonia boundaries in Brazil. Acta Amazonica, v.40, n.1, p. 107-118, 2010.

MARQUES, A. R. Saberes geográficos integrados aos estudos territoriais sob a ótica da implantação do Parque Nacional da Chapada das Mesas, sertão Carolina/MA. 2012. 199f. Tese (Doutorado em Geografia)- Universidade Estadual de São Paulo, Presidente Prudente. 2012.

MARQUES, A. R.; AMORIM, M. C. C. T. Saberes geográficos aos estudos territoriais sob a ótica da implantação do Parque Nacional da Chapada das Mesas, sertão de Carolina/MA. Revista Geografia em Questão. v. 7, n. 2, p.18, 2014.

MARTINELLI, G.; MESSINA, T.; SANTOS-FILHO, L. Red Book of the Flora of Brazil— Rare Plants of the Cerrado. Rio de Janeiro: Andrea Jakobsson, 2014.

MEDEIROS, M. B.; WALTER, B. M. T.; SILVA, G.P. Fitossociologia do cerrado stricto sensu no município de Carolina, MA, Brasil. Cerne, v. 14, n. 4, p. 285-294, 2008.

MEDEIROS, M. B.; WALTER, B. M. T. Composição e estrutura de comunidades arbóreas de cerrado stricto sensu no norte do Tocantins e sul do Maranhão. Revista Árvore, v. 36, n. 4, p. 673-683, 2012.

MEIRELLES, E. M. Os impactos do novo Código Florestal no bioma Cerrado (2012). Disponível em: https://ecodatainforma.wordpress.com/2012/04/11/os-impactos-do-novo- codigo-florestal-no-bioma-cerrado . Acesso em: 22 out. 2016.

MILLENNIUM ECOSYSTEM ASSESSMENT. Ecosystem and Human Well-Being: Synthesis. Washington: Island Press, 2005.

MIRANDA, H. S. et al. Fires in the cerrado, the Brazilian savanna. In: COCHRANE, M.A. Tropical fire ecology. Berlim: Springer, Heidelberg, 2009. p. 427-450.

MISTRY, J. World savanas: ecology and human use. Harlow: Prentice-Hall, 2000. 51

MMA. Áreas Prioritárias para Conservação, Uso Sustentável e Repartição de Benefícios da Biodiversidade Brasileira: Atualização - Portaria MMA n°9, de 23 de janeiro de 2007. Brasília: MMA, 2007.

MMA. 2ª atualização das Áreas Prioritárias para Conservação da Biodiversidade 2018 (2018). Disponível em: http://areasprioritarias.mma.gov.br/2-atualizacao-das-areasprioritarias. Acesso em: 24 jan. 2019.

MORAES, M. G. et al. Fire and drought: soluble carbohydrate storage and survival mechanisms in herbaceous plants from the Cerrado. BioScience, v. 66, n. 2, p. 107-117, 2016.

MORANDI, P. S. et al. Tree diversity and above-ground biomass in the South America Cerrado biome and their conservation implications. Biodiversity and Conservation, p. 1-18, 2018.

MOREIRA, N. C. A Florula Lagoensis de Warming revisitada. 2015. 165f. Dissertação (Mestrado em Biologia Vegetal)- Universidade Federal de Minas Gerais, 2015.

MORO, M. F.; MARTINS, F.R. Métodos de levantamento do componente arbóreo-arbustivo. In: FELFILI, J.M. et al. (Ed.). Fitossociologia no Brasil. Viçosa: Editora UFV, 2011. p. 174- 212.

MOTTA, P.E.F.; CURI, N.; FRANZMEIER, D.P. Relation of Soils and Geomorphic Surfaces in the Brazilian Cerrado. In: OLIVEIRA, P.S.; MARQUIS, R.J. (Ed.) The cerrados of Brazil: ecology and natural history of a neotropical savanna, New York: Columbia University Press, 2002. p. 13-32.

MUELLER-DOMBOIS, D.; ELLEMBERG, H. Aims and methods of vegetation analysis. New York: Wiley, 1974.

MUNHOZ, C. B. R.; ARAÚJO, G. M. (2011). Métodos de amostragem do estrato herbáceo- subarbustivo. In: FELFILI, J.M. et al. (Ed.). Fitossociologia no Brasil. Viçosa: Editora UFV, 2011. p. 213-230.

MUNHOZ, C.B.R.; FELFILI, J.M. Fitossociologia do estrato herbáceo-subarbustivo de uma área de campo sujo no Distrito Federal, Brasil. Acta Botanica Brasilica, v. 20, n. 3, p. 671- 685, 2006. 52

MYERS, N. et al. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, v. 403, n. 6772, p. 853-858, 2000.

OLIVEIRA, P. S.; MARQUIS, R. J. The cerrados of Brazil: ecology and natural history of a neotropical savanna. New York: Columbia University Press, 2002.

OLIVEIRA, R. R.; OLIVEIRA, H. C.; PERALTA, D. F.; CONCEIÇÃO, G. M. Acrocarpic mosses (Bryophyta) of Chapada das Mesas National Park, Maranhão, Brazil. Check List, v. 14, n. 6, p. 967-975, 2018.

OLIVEIRA-FILHO, A.T.; RATTER, J.A. Vegetation physiognomies and woody flora of the cerrado biome. In: OLIVEIRA, P.S.; MARQUIS, R.J. (Ed.) The cerrados of Brazil: ecology and natural history of a neotropical savanna, New York: Columbia University Press, 2002. p. 91-120.

OLIVERAS, I. et al. Effects of fire regimes on herbaceous biomass and nutrient dynamics in the Brazilian savanna. International Journal of Wildland Fire, v. 22, n. 3, p. 368-380, 2013.

PARRON, L.M.; CAUS, J. F. (2001). Produção de mudas de espécies arbóreas de matas de galeria: substrato e inoculação com fungos micorrízicos. In: RIBEIRO, J.F.; FONSECA, C.E.L.; SOUSA-SILVA, J.C. (Ed.) Cerrado: caracterização e recuperação de matas de galeria, Planaltina-DF: EMBRAPA Cerrados, 2001. p. 735-776.

PAUSAS, J. G.; SCHWILK, D. Fire and plant evolution. New Phytologist, v. 193, n. 2, p. 301- 303, 2012.

PAUSAS, J. G. Bark thickness and fire regime: another twist. New Phytologist, v. 213, n. 1, p. 13-15, 2017.

PAUSAS, J. G.; KEELEY, J. E. Epicormic resprouting in fire-prone ecosystems. Trends in plant science, v. 22, n. 12, p. 1008-1015, 2017.

PEREIRA, L. I.; PAULI, L. O processo de estrangeirização da terra e expansão do agronegócio na região do Matopiba. Campo-Território: Revista De Geografia Agrária, v. 11, n. 23, 2016.

PINHEIRO, E. S.; DURIGAN, G. Dinâmica espaço-temporal (1962-2006) das fitofisionomias em unidade de conservação do Cerrado no sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Botânica, v. 32, n. 3, p. 441-454, 2009. 53

PIVELLO, V. R. Fire management for biological conservation in the Brazilian Cerrado. In: BERARDI, A. (Ed.) Savannas and Dry Forests. London: Routledge, 2006. p. 141-166.

PORTO, M. L. Comunidades vegetais e fitossociologia: fundamentos para avaliação e manejo de ecossistemas. Porto Alegre: UFRGS, 2008.

RATTER, J. A.; BRIDGEWATER, S.; RIBEIRO, J. F. Espécies lenhosas da fitofisionomia cerrado sentido amplo em 170 localidades do bioma Cerrado. Boletim do Herbário Ezechias Paulo Heringer, v. 7, 2001.

RATTER, J.A.; BRIDGEWATER, S.; RIBEIRO, J. F. Analysis of the floristic composition of the Brazilian cerrado vegetation III: comparison of the woody vegetation of 376 areas. Edinburgh journal of botany, v. 60, n. 1, p. 57-109, 2003.

REDIN, M. et al. Impactos da queima sobre atributos químicos, físicos e biológicos do solo. Ciência Florestal, v. 21, n. 2, p. 381-392, 2011.

RIBEIRO, J. F.; WALTER, B. M. T. As principais fitofisionomias do bioma Cerrado. In: SANO, S.M.; ALMEIDA, S.P.; RIIBEIRO, J.F. (Ed.). Cerrado: ecologia e flora. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica, 2 v., 2008. p. 151-212.

RICKLEFS, R.E. A economia da natureza. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 2010.

RIZZINI, C.T. Tratado de fitogeografia do Brasil: aspectos ecológicos, sociológicos e florísticos. Rio de Janeiro: Âmbito Cultural Edições Ltda., 1997.

SAMBUICHI, R. H. R.; EITEN, G. Fitossociologia da camada lenhosa de um cerrado em Brasília, DF. Boletim do Herbário Ezechias Paulo Heringer, v. 5, p. 62-87, 2000.

SAMPAIO, A.B.; WALTER, B.M.T.; FELFILI, J.M. Diversidade e distribuição de espécies arbóreas em duas matas de galeria na micro-bacia do Riacho Fundo, Distrito Federal. Acta Botanica Brasilica, v.14, n. 2, p. 197-214, 2000.

SANO, E.E.; JESUS, E.T.; BEZERRA, H.S. Uso de um sistema de informação geográfica para quantificação de áreas remanescentes do Cerrado. Planaltina: Embrapa Cerrados (Comunicado Técnico, 62), 2001.

SANO, E. E. et al. Mapeamento de cobertura vegetal do bioma Cerrado: estratégias e resultados. Brasília: Embrapa Cerrados-Documentos, 2007. 54

SANO, E. E. et al. Mapeamento semidetalhado do uso da terra do Bioma Cerrado. Pesquisa agropecuária brasileira, v. 43, n. 1, p. 153-156, 2008.

SARAIVA, R.V.C; ALBUQUERQUE, P.M.C.; GIRNOS, E.C. Platonia insignis Mart. (Clusiaceae) populations, a native tree from the Brazilian Amazon. Plant Biosystems v. 148, n. 4, p. 666-674, 2014.

SATO, M. N.; MUSSO, C.; MIRANDA, H. S. Fire‐induced damage to Qualea multiflora Mart. seeds depends on fruit protection and the position in the tree crown. Plant Biology, v. 20, n. 6, p. 1036-1041, 2018.

SCHILLING, A. C.; BATISTA, J. L. F. Curva de acumulação de espécies e suficiência amostral em florestas tropicais. Revista Brasileira de Botânica, v. 31, n. 1, p. 179-187, 2008.

SCHILLING, A. C.; BATISTA, J. L. F.; COUTO, H. Z. Ausência de estabilização da curva de acumulação de espécies em florestas tropicais. Ciência Florestal, v. 22, n. 1, p. 101-111, 2012.

SCHMIDT, I. B. et al. Fire management in the Brazilian savanna: First steps and the way forward. Journal of Applied Ecology, v. 55, n. 5, p. 2094-2101, 2018.

SILVA, L.R. Samambaias do Parque Nacional Chapada das Mesas, Maranhão, Brasil. 2017. Monografia (curso de Ciências Biológicas)-Universidade Federal do Maranhão, Campus Chapadinha, 2017.

SILVA, J. M. C.; BATES, J. M. Biogeographic Patterns and Conservation in the South American Cerrado: A Tropical Savanna Hotspot: The Cerrado, which includes both forest and savanna habitats, is the second largest South American biome, and among the most threatened on the continent. BioScience, v. 52, n. 3, p. 225-234, 2002.

SILVA, H. G.; FIGUEIREDO, N.; ANDRADE, G. V. Estrutura da vegetação de um Cerradão e a heterogeneidade regional do Cerrado no Maranhão, Brasil. Revista Árvore, v. 32, n. 5, p.921-930, 2008.

SILVA, M.L.A.; ARAÚJO, M. F.V.; CONCEIÇÃO, G. M. Identidade e modo de vida dos moradores do Parque Nacional da Chapada das Mesas, Maranhão, Brasil. Biota Amazônia, v. 7, n. 4, p. 41-47, 2017. 55

SILVA-MORAES, H. G.; CORDEIRO, I.; FIGUEIREDO, N. Flora and floristic affinities of the Cerrados of Maranhão State, Brazil. Edinburgh Journal of Botany, v. 76, n. 1, p. 1-21, 2019.

SIMON, M.F. et al. Recent assembly of the Cerrado, a neotropical plant diversity hotspot, by in situ evolution of adaptations to fire. Proceedings of the National Academy of Sciences, v. 106, n. 48, p. 20359-20364, 2009.

SIMON, M.F.; PENNINGTON, T. Evidence for adaptation to fire regimes in the tropical savannas of the Brazilian Cerrado. International Journal of Plant Sciences, v. 173, n. 6, p. 711-723, 2012.

SHEPHERD, G. J. Flora Brasiliensis: Uma breve história da obra (2005). Disponível em: http://florabrasiliensis.cria.org.br/info?history Acesso em: 25 out. 2016.

SOUZA, V.C. et al. Guia das plantas do Cerrado. São Paulo: Taxon Brasil Editora e Livraria, 2018.

SPECIES LINK. Sistema de informação distribuído para coleções (2019). Disponível em: http://splink.cria.org.br/ Acesso em: 4 September 2013.

VICENTINI, K. R. C. F. Análise palinológica de uma vereda em Cromínia-GO. Brasília: UnB, 1993.

WALTER, B.M.T.; GUARINO, E. D. S. G. Comparação do método de parcelas com o “levantamento rápido” para amostragem da vegetação arbórea do Cerrado sentido restrito. Acta Botanica Brasilica, v. 20, p. 285-297, 2006.

WALTER, B.M.T.; CARVALHO, A.M.; RIBEIRO, J.F. O conceito de savana e de seu componente Cerrado. In: SANO, S.M.; ALMEIDA, S.P.; RIIBEIRO, J.F. (Ed.). Cerrado: ecologia e flora. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica, 2 v., 2008. p. 19-45.

WALTER, B.M.T. et al. Fitofisionomias do Cerrado: classificação, métodos e amostragens fitossociológicas. In: EISENLOHR, P.V. et al. (Ed.). Fitossociologia no Brasil: métodos e estudos de casos. Viçosa: Editora UFV, 1 v., 2011. p.183-212. 56

WANG, J. et al. Different ecological processes determined the alpha and beta components of taxonomic, functional, and phylogenetic diversity for plant communities in dryland regions of Northwest China. PeerJ, v. 6, p. e6220, 2019.

WEIHER, E.; KEDDY, P. A. The assembly of experimental wetland plant communities. Oikos, v.73, n.3, p.323-335, 1995.

WWF. Áreas Prioritárias para Conservação da Biodiversidade no Cerrado e Pantanal (2015). Disponível em: https://d3nehc6yl9qzo4.cloudfront.net/downloads/publicacao_areasprioritarias_cerrado_panta nal_1.pdf Acesso em: 11 jan. 2017.

CAPÍTULO II:

CERRADO PHYSIOGNOMIES IN CHAPADA DAS MESAS NATIONAL PARK (MARANHÃO, BRAZIL) REVEALED BY PATTERNS OF FLORISTIC SIMILARITY AND RELATIONSHIPS IN A TRANSITION ZONE

Manuscrito aceito para publicação no periódico Annals of Brazilian Academy of Sciences

(Anexo 1)

FRONT PAGE

Cerrado physiognomies in Chapada das Mesas National Park (Maranhão, Brazil) revealed by patterns of floristic similarity and relationships in a transition zone

SARAIVA, Raysa Valéria Carvalho1; LEONEL, Léo Vieira1; REIS, Felipe Freitas dos2;

FIGUEIREDO, Fábio Afonso Mazzei Moura de Assis3; REIS, Fabrício de Oliveira1; SOUSA,

José Roberto Pereira de3; MUNIZ, Francisca Helena1; FERRAZ, Tiago Massi1

1Universidade Estadual do Maranhão, Programa de Pós-Graduação em Agroecologia, Centro de Ciências Agrárias, Universidade Estadual do Maranhão, Av. Lourenço Vieira da Silva, 1000,

Jardim São Cristóvão, 65055-310, São Luís, Maranhão, Brazil

2Universidade Estadual da Região Tocantina do Maranhão, Centro de Ciências Agrárias, R.

Godofredo Viana, 1300, Centro, 65900-000, Imperatriz, Maranhão, Brazil

3Universidade Estadual do Maranhão, Programa de Pós-Graduação em Agricultura e Ambiente,

Centro de Estudos Superiores de Balsas, Praça Gonçalves Dias, s/n, Centro, 65800-000, Balsas,

Maranhão, Brazil

Keywords: conservation, endemism, flora, gallery forest, savanna

Running title: Physiognomies in Chapada das Mesas National Park

Academy section: Earth Sciences

Tiago Massi Ferraz, [email protected], Orcid number 0000-0002-9840-3523

ABSTRACT

The Chapada das Mesas National Park is a federal reserve located in the State of Maranhão, in an ecotonal region of the Brazilian Northeast Cerrado. Aiming to assess the influence of biogeographic patterns and support restoration actions for regions where information is scarce, we analyzed the floristic composition of savanna and forest Cerrado physiognomies, the floristic relationships with other Brazilian Cerrado areas and investigated the floristic relationships between the Cerrado and the Amazon, and the Caatinga and Atlantic Forest biomes. A total of 242 species in 181 genera and 64 families are recorded in our study. Fabaceae was the most representative family. We report 50 new records of species for Maranhão, four new records for the Cerrado biome and one vulnerable species. The separation of the gallery forest from cerradão and typical cerrado by ordination shows the influence of water availability and soil characteristics on floristic composition. In Cerrado ecotonal regions, such as Mato Grosso and Maranhão, the presence of species shared with the Amazon is expressive. In addition to the Amazon, physiognomies had greater floristic connection with the Caatinga flora. Our data demonstrates that the marginal areas of the Brazilian Cerrado may present high species diversity.

1 INTRODUCTION

The Cerrado covers 200 million hectares (Mha) in Brazilian territory and houses about 4,800 plant and vertebrate endemic species, in a vegetation complex that includes different physiognomies (Ribeiro and Walter 2008, Strassburg et al. 2016). The Cerrado is considered a threatened hotspot, which has already lost 88 Mha (46%) of its original coverage mainly due to agribusiness expansion (Strassburg et al. 2017). The extinction of some 397 endemic endangered plants may occur by 2050, if there is limited biome protection along with agricultural expansion, which highlights the influence of the socioeconomic and political dimensions for conservation (Faleiro and Loyola 2013, Strassburg et al. 2017).

In the Brazilian Central Plateau, the Cerrado has an average elevation of 1,100 m (Miranda and Faria 2001) and an average annual rainfall of 1,500 mm (Ribeiro and Walter 2008). However, the Cerrado has a large latitudinal range, between 5° and 20° south latitudes, so it is possible to find topographic and climatic variations in the areas of the biome distributed in the five Brazilian regions (Silva et al. 2008). These variations may influence the distribution of Cerrado species, as topography and climate are some of the main factors that determine vegetation composition (Castro and Martins 1999).

Another uniqueness of the Cerrado is its contiguous boundaries with all Brazilian biomes except the Pampa grasslands (Ribeiro and Walter 2008). The proximity of species-rich vegetation such as the Amazon Rainforest and the Atlantic Forest has been associated with Cerrado megadiversity (Simon et al. 2009). Indeed, in areas of the ecotonal Cerrado where there are no biogeographic barriers, species interpenetration and, consequently, the formation of subregional landscape complexes may occur (Ab’Saber 2003). In this context, the biome is a unique region for research on the influence of geographical and historical factors on its biota (Méio et al. 2003).

The relation of the floristic composition of the Cerrado with the dry and humid forests of South America has its origins in the climatic fluctuations of the Quaternary period, which allowed the expansion and retraction of the biome in these areas (Oliveira-Filho and Ratter 2002). Classic and recent phytogeographic studies have pointed to a greater influence of the Atlantic Forest on non-endemic floristic composition of the Cerrado (Rizzini 1963, Heringer et al. 1977, Méio et al. 2003, Françoso et al. 2016). However, greater knowledge about the floristics of Cerrado-Amazon transition zones may reveal a different proportion since the Cerrado has its largest border with the Amazonian biome. 61

In the Cerrado, there are forest formations associated with watercourses in moist soils where a considerable number of species have been identified as good indicators of the groundwater regime and are distributed in adjacent biomes (Ribeiro and Walter 2001, Oliveira- Filho and Ratter 2002). According to Oliveira-Filho and Ratter (1995), these forest formations would constitute a northwest-southeast route for the distribution of species from the Amazon to the Atlantic Forest.

Ecotonal Cerrado areas showed marked differences in woody species composition when compared to core Cerrado areas (Lenza et al. 2011, Marimon et al. 2014). In the Cerrado- Amazon transition zones it was shown that the floristic structural dissimilarity of woody species in forest and savannah physiognomies was mainly determined by geographical distance (Maracahipes-Santos et al. 2017). Other factors traditionally considered important for determining local-scale variation in vegetation composition are edaphic conditions and water availability (Carvalho et al. 2014, Soares et al. 2015).

Cerrado-Amazon transition zones are located in the Central-Western and North- Northeast phytogeographic provinces, which include the southern and southeastern portions of Maranhão (Ratter et al. 2003). In these portions, Cerrado heterogeneity is related to the wide range that it occupies, at altitudes ranging from 200 to 800 m, the presence of contiguous boundaries with the transition forest vegetation and especially the Amazon Forest (Silva- Moraes et al. 2019).

Aiming to contribute to the knowledge about the vegetation of ecotonal areas of the Brazilian Northeast Cerrado, we analyzed the floristic composition of savanna and forest physiognomies in the Chapada das Mesas National Park (CMNP), Maranhão, including the occurrence of endemic, threatened and exotic species. The floristic relationships of the CMNP flora with the surrounding biomes were also determined, addressing the following questions: (1) Is the species composition of the woody vegetation more similar between the CMNP flora and the Cerrado-Amazon transition zones? (2) Is there a pattern of floristic composition associated with the proximity of well drained watercourses? (3) Does the distance among areas explain the floristic similarity between physiognomies?

2 MATERIALS AND METHODS

STUDY AREA 62

The CMNP, Conservation Unit of Integral Protection, has an extension of 1,600 km2 (06º59’S and 47º02’W) and is comprised of the municipalities of Carolina, Riachão and Estreito, located in the State of Maranhão, Northeastern Brazil (Brasil 2005). The CMNP was created in December 2005, for the conservation of native species of flora, fauna and the protection of springs, waterfalls and river water courses that supply important hydrographic basins, such as the Farinha river (MMA 2007, Souza et al. 2015). The relief is predominantly flat-wavy, with altitudes ranging from 250 m in the valleys and up to 524 m in the hills. The top of the hills is relatively flat, which explains the denomination “Chapada das Mesas” (Table Top Hills). The regional climate is Tropical Aw according to the Köppen classification. The average annual temperature is 26.1ºC and average annual precipitation is between 1,250-1,500 mm. The rainy season occurs between November and April and the dry season between May and October, the most critical period in relation to fire outbreaks. The quartzipsamment soil class is predominant in the study area (IBAMA 2013).

The study was carried out at the CMNP in an area located in Carolina (Fig. 1). The general characterization of the Cerrado areas studied was made in accordance with Ribeiro and Walter (2008), considering: (i) typical cerrado is a savanna formation in which tree and shrub stratum predominates with irregular, twisted branches and there is usually evidence of fires; (ii) cerradão is an arboreal stratum with gnarled and erect individuals, with few deciduous species in the dry season and there are elements of cerrado sensu stricto and forest; (iii) gallery forest is a perennial forest vegetation that accompanies the small rivers and streams of the central plateaus of Central Brazil, forming closed corridors over the watercourse and (iv) rupestrian cerrado is a savanna formation in which the herbaceous species and sparse arboreal-shrub strata with twisted branches grow in places where there are rock outcrops and well drained soils (Fig. 2).

DATA COLLECTION

The CMNP inventory was made with data of species referring to four physiognomies, the cerradão, typical cerrado, gallery forest and rupestrian cerrado. One part of the data was collected in the field and the other through access to the database of the herbariums contained in the SpeciesLink database (splink.cria.org.br), an information system that contains data from scientific collections. All data were analyzed regarding the plant species composition (see next subsection).

Fig. 1 Map with the location of the Chapada das Mesas National Park (CMNP), Maranhão, Brazil and the points of data collection in the physionomies gallery forest (gal); typical cerrado (css); cerradão (crd) and rupestrian cerrado (rup).

Fig. 2 CMNP. a rupestrian cerrado; b typical cerrado; c cerradão; d gallery forest. Photos by R. Saraiva.

For field sampling, five areas of 1 ha were selected on the physiognomies of typical cerrado and cerradão, covering ten collection areas. The collection areas in the typical cerrado and cerradão were about 5 to 52 km and 3 to 30 km apart, respectively (Fig.1). The floristic survey was carried out from September 2016 to April 2018, the sampling was quarterly and covered both dry and rainy seasons, completing 14 days of collection during the study period. We collected vascular plants, preferably in reproductive phase. Plants were sampled by using the “wide-patrolling” method (Filgueiras et al. 1994) on two trails for each area in the cerradão and typical cerrado physiognomies. According with this method, the collector has to walk on the trails to be inventoried, recording and collecting all present species that are observed over predetermined time intervals (Filgueiras et al. 1994). In this survey, the average walking time per trail was 1h 30 min at 15 min intervals of observation and species of all habits were included, following the general descriptions in Souza et al. (2013) for tree, shrub, subshrub, herb, vine and hemiparasite.

For the rupestrian cerrado and gallery forest physiognomies, data were obtained from the ALCB, CEN and SLUI herbariums contained in the SpeciesLink database in October 2017. 65

Five sampling points were selected for the rupestrian cerrado and for the gallery forest, based on the recorded coordinates and descriptions of the habitat in the exsiccates contained in the SpeciesLink database for the CMNP. Specimens were only considered when identified at species level by taxonomic specialists.

The botanical material was herborized and voucher specimens were deposited in the SLUI herbarium, State University of Maranhão, UEMA, with duplicates at ALCB, FLOR, HST, MAR and UB herbariums. The species were identified using specialized bibliography, taxonomists’ expertise, and comparison with specimens in the SLUI herbarium and virtual international herbaria through the worldwide web.

The floristic list was compiled in accordance with the classification system based on APG IV (2016) for angiosperms, and the species names were confirmed by consulting the database of the Missouri Botanical Garden contained in the Tropical System (tropicos.org) and the REFLORA Program (Flora do Brasil 2020 under construction). The species list of the Brazilian Flora Group database (BFG 2018) was used to obtain information about endemism (species that only occur in the Cerrado biome), geographical distribution, phytogeographic analysis and new records of species in the State of Maranhão and the Cerrado biome. The threatened species were checked at the national level according to the Red Book of Brazilian Flora (Martinelli and Moraes 2013) and globally using the IUCN Red List of Threatened Species online databases (IUCN 2017).

ANALYSIS OF PLANT SPECIES COMPOSITION

For species richness, a two-way ANOVA model was built, to seek the average difference of richness in plant phytogeographic distribution. When the criterion of homogeneity of variance was not met, the nonparametric Kruskal-Wallis test was used. The Detrended Correspondence Analysis (DCA) was used to verify the pattern of plant species composition among physiognomies and the floristic relationships of woody species with another eight Brazilian Cerrado areas occurring in four Brazilian regions, where there is distribution of the biome. Floristic differences were determined between the studied areas with a dendrogram (Unweighted Pair Group Method- UPGMA), using the Simpson index of community dissimilarity, which is less affected by variation in species richness than other measures (Baselga 2010). The floristic matrix was built using Excel Software 2016, with the data entered in simple binary form. The dataset comprised thirty-four sites (with physiognomies of cerradão, cerrado sensu stricto, gallery forest and rupestrian cerrado) (Table 1) and 628 66

Table 1. Cerrado areas of Brazil compared with the CMNP in Carolina municipality, MA, Brazil.* Areas considered for DCA analysis. Cod. Sites/State Rainfall (mm) T (° C) Lat (S) Long (W) Alt (m) References AR_TO Arraias/TO 1649 16 to 32 12°56' 46°56' 661 to 720 Lemos (2017) BL_MA Balsas/MA 1190 26 8°29'-8°41' 46°52'-46°38' 243 Aquino et al. (2007) BR_MA Barreirinhas/MA 1700 27 3°01' 43°06' 90 Lacerda (2017) CA_MT* Ribeirão Cascalheira/MT 1598 25.4 12°49' 51°46' 386 Maracahipes-Santos et al. (2015) CB_DF* Cerradão Biological Reserve/ DF 1350 to 1450 21 15°51' 47°49' 1087 Silva and Felfili (2012) CH_PI Chapada Grande Meridional/ PI 1110 to 1223 27 6°34' 42°07' 150 to 500 Lindoso et al. (2009, 2011) CL_MA Carolina/ MA 1719 26 7°01'-7°25' 47°28'-47°33' 150 Medeiros et al. (2008) CM_MA* Chapada das Mesas National Park/ MA 1250 to 1500 26 6°56'-7°13' 47°22'-46°52' 250 to 524 Present Study CP_MA Chapada Limpa Extrative Reserve 1600 to 2000 28 to 30 3°44' 43º21' 67 Loch and Muniz (2016) CV_GO Chapada dos Veadeiros/GO 1200 to 1400 20 14°09' 47°36' 1180 to 1210 Lenza et al. (2011) ER_BA* Espinhaço Range/ BA 700 to 900 22 14°25' - 14°50' 42°35' - 42°30' 700 to 1230 Campos et al. (2016) ER_DF Experimental Reserve/DF 1350 to 1450 21 15°57' 47°55' 1000 Rodrigues et al. (2016) FB_MA Urbano Santos/ MA 1774 27 3°19' 43°12' 40 Silva et al. (2008) FI_TO Filadélfia/TO 1719 26 7°17' 47º35' 150 to 170 Medeiros and Walter (2012) GU_MG* Guapé/ MG 1448 21 20°49'-20°51' 46°00'-46°02' 788 to 932 Torres et al. (2017) IN_MA Inhamum Protected Area/MA 1600 to 2000 27 4°51' 43°21' 66 Conceição et al. (2011) JB_BA Jaborandi/BA 700 to 1400 24 14°42' 45°53' 765 to 943 Oliveira et al. (2015) LV_TO Lagoa da Confusão/TO 1700 24 10°47' 49°37' 180 Martins et al. (2008) MI_MA Mirador State Park/MA 1200 27 6°37' 45°52' 300 to 600 Lacerda (2017) NO_CE Nova Olinda/CE 683 24 to 26 7°5' 39°40' 445 Silva et al. (2015) Marimon-Junior and Haridasan (2005); NX_MT* Nova Xavantina/ MT 1600 24 14°41' 52°20' 250 to 400 Maracahipes et al. (2011) PN_SP* Pratânia/ SP 1454 21 22°48' 48°44' 714 to 753 Ishara and Maimoni-Rodella (2012) PP_SP Patrocínio Paulista/ SP 1300 to 1500 17 to 23 20°46' 47°14' 775 to 836 Teixeira et al. (2004) PQ_GO Pireneus State Park/ GO 1559 23.7 15°45'-15°50' 48°45'-48°55' 1100 to 1385 Moura et al. (2007) PS_GO Caldas Novas Serra State Park/ GO 1500 23.8 17°44' 48°39' 690 Lima et al. (2010) RP_MS Campo Grande/MS 1532 16 to 31 20°30' 54°36' 532 Bueno et al. (2013) SB_SP Águas de Santa Bárbara/SP 1100 to 1300 16 to 24 22°46' 49°10' 600 to 680 Meira-Neto et al. (2007) SC_PI Sete Cidades National Park/PI 1558 26 04°02' 41°40' 100 to 300 Matos and Felfili (2010) SE_SP Campinas/SP 1410 20 22°51' 47°05' 693 Carvalho et al. (2013) SR_SP Santa Rita do Passa Quatro/SP 1441 20 21°36' 47°36' 590 to 740 Batalha and Montovani (2001) SU_DF Brasília/DF 1492 21 15°54' 48°00' 1080 Fontes and Walter (2011) TE_GO* Terra Ronca State Park/ GO 1406 24 13°35 46°16' 750 Teixeira et al. (2017) TR_TO Tocantins River Basin/ TO 1400 to 1800 23 to 25 13°08'-13°18' 48°13'-48°10' 300 to 370 Medeiros et al. (2014) 67

species (wit 13 to 129 species per site). We made botanical nomenclature and occurrence of botanical synonyms verification according to APG IV (2016) and Flora of Brazil 2020 (under construction). Cluster analysis generates 10,000 trees by resampling the order of sites in the original matrix to build a 50% consensus tree (Dapporto et al. 2013). The hypothesis that the floristic patterns are distance-dependent was tested by a Generalized Linear Model (GLM), assuming both a Poisson error distribution and a log function, that investigated whether the number of species shared between the sampled areas is explained by the linear distance between them. All analyses were performed using the 'vegan' package, version 2.5-2 of R (R Development Core Team 2016) and IBM SPSS version 22 (Allen et al. 2014).

3 RESULTS

FLORISTIC DIVERSITY AND GEOGRAPHICAL DISTRIBUTION

A total of 242 species of vascular plants were inventoried in CMNP, distributed in 181 genera and 64 families (Table SI- Supplementary material). The most representative families were Fabaceae (42 species); Rubiaceae (14 species); Cyperaceae (12 species); Malvaceae (11 species); Asteraceae (9 species); Euphorbiaceae (9 species); Poaceae (9 species), corresponding to 43.80% of all the species. Twenty-six families (40.62% of all families) were represented by only one species. The most diverse genera were Cyperus (5 species) and Chamaecrista (5 species). Other genera counted three registered species: Croton; Evolvulus; Annona; Polygala; Xylopia; Combretum; Rhynchospora; Bulbostylis and Lippia. Of the recorded species, 123 (50.83%) were trees, 74 (30.58%) were herbaceous, 70 (28.93%) were shrubs, 17 (7.02%) were sub-shrubs and 15 (6.20%) were vines (Fig. 3).

Most species are native to Brazil, but two are exotic, according to the Brazil Flora Group (2018): Polycarpaea corymbosa (L.) Lam. and Eulophia alta (L.) Fawc. & Rendle. One species was considered vulnerable: Cedrela fissilis Vell. There were 50 new occurrences for Maranhão State (Table SI- Supplementary material) and four new occurrences for the Cerrado biome: Anacardium giganteum W.Hancock ex Engl.; Mimosa modesta var. ursinoides (Harms) Barneby; Sacoglottis guianensis Benth. and Voyria flavescens Griseb.

PHYSIOGNOMIES IN THE CMNP

The typical cerrado presented a larger number of species, with 113 records. Sixty-five species were recorded for the cerradão, 63 for the rupestrian cerrado and 58 species were

Fig. 3 Cerrado flora species in CMNP, Maranhão, Brazil.(a) Stryphnodendron coriaceum Benth. (b) Martiodendron mediterraneum (Mart. ex Benth.) R.C.Koeppen (c) Dimorphandra mollis Benth. (d) Bauhinia dubia G.Don (e) Sterculia striata A.St.-Hil. & Naudin (f) Discocactus catingicola Buining & Brederoo (g) Evolvulus frankenioides Moric. (h) Evolvulus lagopodioides Meisn. (i) Lippia horridula (Epling) Salimena, Múlgura & Harley (j) Curatella americana L. (k) Mabea angustifolia Spruce ex Benth. (l) Ipomoea burchellii Meisn. (m) Byrsonima crassifolia (L.) Kunth (n) Xylopia sericea A. St.-Hil. (o) Magonia pubescens A.St.- Hil. Photos by L. Leonel (a, c, e, j, n), R. Saraiva (b, d, f, g, h, i, k, l, m, o)

recorded for the gallery forest. The species accumulation curve approached the asymptote for the five typical cerrado and cerradão collection areas (10 trails for each physiognomy), which indicates sample sufficiency. The analytical richness estimators indicated a total of 120 species (Jackknife 1) for typical cerrado and 66.5 for cerradão (Jackknife 1), thus the observed richness represented the estimated richness (Figure SI- Supplementary material).

In the typical cerrado, 45 families were registered, Fabaceae (24), Bignoniceae (5) and Poaceae (5) were among the ones with the greatest richness. In the cerradão areas 38 families were registered and Fabaceae were the families with the highest number of species. In the gallery forests, 32 families were recorded and Fabaceae (8) and Malvaceae (6) presented the highest number of species. Twenty-eight families were registered for the rupestrian cerrado and Fabaceae (11) and Poaceae (7) had the biggest number of species (Fig. 4).

Fig. 4 Rank of families (a) and genera (b) that presented the highest number of species in the floristic survey in the studied physiognomies in CMNP. A species may occur in more than one physiognomy (see Table SI- Supplementary material). C: cerradão; TC: typical cerrado; GF: gallery forest; RC: rupestrian cerrado.

As for habit distribution in physiognomies, in the cerradão the arboreal component was predominant (64.62%), as well as in the gallery forest (46.55%) and typical cerrado (35.40%) physiognomies. The total herbaceous component had a higher proportion in the rupestrian cerrado (39.68%). The highest proportion of endemic species was obtained for the typical cerrado (32.74%) and rupestrian cerrado (26.98%). In the gallery forest and rupestrian cerrado, 70

higher percentages of exclusive species were observed, that is, they occurred only in these physiognomies, 77.59% and 73.02%, respectively.

The DCA performed in order to compare the physiognomies demonstrated the segregation of plant communities by physiognomies, showing the formation of two groups, one consisting of vegetation that accompanies small rivers or poorly drained soils and which generally present high sensitivity to fire (gallery forest) and the other formed by inter-fluvial vegetation with no association with well drained watercourses and the species are often resistant to the effect of fire (rupestrian cerrado, cerradão and typical cerrado). Cerradão and typical cerrado had a greater number of species in common (30 species). Considering the woody species, the physiognomies of rupestrian cerrado and gallery forest presented low similarity with the typical cerrado and cerradão physiognomies. The increased similarity between rupestrian cerrado and gallery forest areas was higher because of trees (19 species in common) (Table 2). The variation in number of shared species was not explained by linear distance between the physiognomies areas (Poisson GLM: χ2 = 9.27, p = 1.00) (Fig. 5a).

Table 2. Occurrence of species and genus in the CMNP and comparison with Cerrado physiognomies. TC= typical cerrado; C=cerradão; GF= gallery forest; RC= rupestrian cerrado; N°=number. TC C GF RC Species Genus Species Genus Species Genus Species Genus Total 113 89 65 60 58 54 63 59 N° of exclusive 70 58 31 30 45 42 46 43 N° of occurrences in common with SS * * 30 29 7 7 13 13 N° of occurrences in common with C 30 29 * * 5 5 5 5 N° of occurrences in common with GF 7 7 5 5 * * 4 4 N° of occurrences in common with RC 13 13 5 5 4 4 * *

PHYTOGEOGRAPHIC DISTRIBUTION OF CMNP FLORA

The species listed occur in all Brazilian biomes; 236 (97.52%) species have been recorded in the Cerrado, 184 (76.03%) in the Amazon, 149 (61.57%) in the Caatinga and 135 (55.79%) in the Atlantic Forest. Of the species recorded, 22 occur exclusively in the Cerrado biome. There was greater floristic connection of all studied physiognomies with the Amazon flora (Fig. 6). The richness data showed a non significant mean difference for plant

phytogeographic distribution (Two-way ANOVA: F3,12 = 1.833, p = 0.195).

Fig. 5 Detrended Correspondence Analysis (DCA) a DCA based on the species recorded in the physiognomies of the CMNP b DCA based on the floristic relationships with CMNP and other Brazilian Cerrado areas. The acronyms for the sites are listed in Table I.

Fig. 6 Occurrence of the species in the biomes according to the studied physiognomies in the CMNP, Maranhão, Brazil. AM: Amazon; AF: Atlantic Forest; CAA: Caatinga; CE: Cerrado.

In addition to the Amazon Forest, species of the typical cerrado and gallery forest physiognomies had greater floristic connection with the Caatinga flora (Fig. 6). For the woody species in the inventory, the proximity to the Caatinga was 60.67%. The floristic connection with the Caatinga increases when considering only the herbaceous and sub-shrub species of the inventory (65.43%).

The DCA performed resulted in the formation of a main group formed by the Cerrado of Mato Grosso, Goiás, São Paulo, Minas Gerais and the Federal District. The Cerrado of Maranhão showed greater proximity to the main group. Bahia and Tocantins showed no pattern of similarity with the main group or between them (Fig. 5b).

Cluster analysis resulted in the formation of three main groups and subgroups: (i) formed by Cerrado areas of Central-West, with states of Mato Grosso, Goiás and Federal District; (ii) formed by Cerrado areas of Maranhão, Tocantins and Piauí, with subgroup (ii) formed by gallery forests of these states (with the exception of the area of CH_PI) and (iii) formed by Cerrado areas of Southeast, with states of São Paulo and Minas Gerais, with subgroup (iii) formed by gallery forests of São Paulo (Fig. 7). 73

Fig. 7 Dendrogram for thirty-four Cerrado areas in Brazil, considering four physiognomies. CE: cerradão, GF: gallery forest, RC: rupestrian cerrado, SS: cerrado sensu stricto. Acronyms according to Table I.

4 DISCUSSION

Fabaceae was the most representative family in the CMNP, with a total of 25 woody species. This number was higher compared with the woody community in the Cerrado of the Tocantins River Basin (12 species, Medeiros et al. 2014) and in a Cerrado and Amazon transition region in Mato Grosso state, (20 species, Maracahipes-Santos et al. 2015). Fabaceae is a common family in the Brazilian Cerrado when considering species of both woody and herbaceous strata (Assunção et al. 2011, Campos et al. 2016, Souza et al. 2018). Thus, species of Fabaceae are a dominant floristic element and contributing significantly to regional diversity (Simon et al. 2009).

The total of 40 families of tree species registered for the CMNP approached the highest number registered for the Brazilian Cerrado, which was 52 families for the State of Tocantins (Françoso et al. 2016), which emphasizes the floristic importance of this Cerrado area. Regarding the genera most frequent in the CMNP, Chamaecrista has half of the native species 74

described for the Cerrado, the probable radiation center of plant taxa (Rando et al. 2016, Souza et al. 2018). In addition, autochoric and anemochoric plants tend to predominate in open and dry environments (Amaral et al. 2013, Lima and Melo 2015), which may explain the representativeness of the genera Cyperus, Croton, Rhynchospora, Bulbostylis and Polygala in the Cerrado of the CMNP. The flora of the CMNP presented all the woody species considered most frequent in the Brazilian Cerrado, including Bowdichia virgilioides Kunth and Qualea grandiflora Mart., according to Françoso et al. (2016), who carried out the last synthesis of floristic knowledge of the Cerrado.

The separation of the gallery forest physiognomy from the main group (cerradão + typical cerrado) by DCA shows the influence of water availability and soil characteristics on floristic composition and vegetation structure, since these factors can act as environmental filters (Ribeiro and Walter 2008, Bao et al. 2018, Le Stradic et al. 2018). Texture and water retention in the soil are related to vegetation structural characteristics, such as the occurrence of species with morphoanatomic adaptations that confer tolerance to desiccation (Silveira et al. 2016). In parallel, the occurrence of exclusive species in gallery forests is related to the existence of pedoforms for which species may have preference (Van den Berg and Oliveira- Filho 1999, Torres et al. 2017) and highlights its function as a corridor between biomes that may contain species not shared in other physiognomies (Méio et al. 2003).

The variation in species richness in the CMNP is independent of the distance between physiognomies, which highlights the importance of environmental factors and evolutionary processes for the occurrence of species in the biome, whose lineages began to diversify less than 10 million years ago (Simon et al. 2009, Moncrieff et al. 2016). The occurrence of exclusive and endemic species in the rupestrian cerrado and typical cerrado can be explained by the concept of old-growth grasslands, in which biogeographic history of this vegetation formation favored repeated speciation and spreading events, contributing to the existence of plant populations with limited distribution and adaptive characteristics related to these environments (Veldman et al. 2015, Silveira et al. 2016).

According to Castro and Martins (1999) climatic and altitudinal barriers are fundamental parameters for the separation of the Brazilian Cerrado in the Southeast, Central Plateau and Northeastern super-centers of biodiversity. In addition, the terms central or core Cerrado areas are commonly used, considered the maximum physiognomic expressions of the biome, and marginal areas, peripheral areas of the Brazilian Cerrado in which there is a marked presence of floristic elements originating from circumjacent vegetation formations (Castro et 75

al. 1999, Castro and Martins 1999). Ratter et al. (2003) analyzed the floristic composition of 376 Cerrado and savanna Amazonian areas in Brazil and recognized the existence of seven phytogeographic groups. The Cerrado areas of Maranhão were included in the Northern and Northeastern provinces. Species that characterize and are indicative of the phytogeographic groups of this province were found in the present CMNP survey, such as Hirtella ciliata Mart. & Zucc., Parkia platycephala Benth., and Platonia insignis Mart.. These species are indicative of marginal areas where the Cerrado borders with other biomes (Ribeiro and Walter 2008).

In addition to Maranhão, the north and northeast province includes east of Tocantins, the States of Piauí, Bahia, Ceará and the extreme north of Minas Gerais (Ratter et al. 2003, 2011). The present study confirmed the formation of the group composed by the States of Maranhão, Tocantins and Piauí for the gallery forest physiognomy, that until then had not been considered in the UPGMA analysis for Cerrado vegetation.

It is suggested that the central areas of the Cerrado should present a greater diversity of species than the marginal areas (Castro et al. 1999, Ratter et al. 2003), a suggestion supported by mid-domain effects (Colwell et al. 2004). Nonetheless, there is disagreement as to this suggestion when considering widespread biomes (Hawkins et al. 2005). Recently, Rossatto (2014) used a meta-analysis approach and inferred that similar patterns were found for phylogenetic and traditional diversity indexes in core and marginal areas. The findings for the CMNP highlight the floristic richness of the Cerrado marginal area and the need for inventories in ecotonal areas (Françoso et al. 2016). Therefore, the marginal areas of the Brazilian Cerrado, especially those bordering other biomes, may present high species diversity (Rossato 2014, Maracahipes-Santos et al. 2015).

Despite similar diversity patterns observed for Cerrado phytogeographic provinces, there are differences in the number of dominant family species (Rossatto 2014). Representative families of the Cerrado, such as Malvaceae and Myrtaceae (Souza et al. 2018), have more species in the Central-Western province (Ratter et al. 2003, Rossatto 2014). Phytogeographic province richness is influenced by adjacent biome vegetation from ancestral strain diversification in response to selective pressures, especially the burn regime (Simon et al. 2009); and by the addition of species that have physiological capacity to occupy niches in Cerrado vegetation in the absence of fires (Hoffmann et al. 2004, Rossatto et al. 2013). In ecotonal Cerrado areas, the addition of Amazonian and Atlantic Forest species mainly occurs through connections between forest areas and forest physiognomies (Oliveira-Filho and Ratter 1995). 76

The floristic proximity between the Brazilian Cerrado areas present in the main group resulting from the DCA ordination emphasized the presence of species shared with the Amazon in the Cerrado areas in transition zones such as Mato Grosso and Maranhão. In parallel to this, the presence of the Federal District and Goiás in the main group revealed the influence of species from the North-Northeastern region on central areas of the Cerrado, which was also observed by Teixeira et al. (2017) in the area of the Terra Ronca State Park. The formation of the main group may be related to characteristics of climate, soil chemistry and physics, water and nutrient availability. The altitude was not a significant factor in restricting the occurrence of Amazonian species in the Cerrado (Méio et al. 2003), which may support the existence of species shared with the North-Northeastern region in the Cerrado of the Federal District, which presents higher elevations.

The Cerrado of the Southeast shares species mainly with the Atlantic Forest and is greatly influenced by the biome (Oliveira-Filho and Fontes 2000). The areas of Cerrado in São Paulo and Minas Gerais states have very different climatic conditions from the areas of Cerrado that transition with the Amazon, confirmed by the distance of the main group and their proximity in the DCA graph. Other areas of Cerrado that were outside the main group were the Southwestern region of Bahia in the Espinhaço Range and the Cerrado in the Tocantins River Basin. This was expected since in the first area there is presence of rocky Caatinga with vegetation, climate and specific edaphic interactions (Campos et al. 2016) and in the second there are dry semideciduous forests with links with seasonal forests of the Caatinga biome (Medeiros et al. 2014).

The floristic influence of the Amazon Forest in the Cerrado biome can vary with the type of physiognomy and geographic location. According to the hypotheses of Silva and Oniki (1988), Oliveira-Filho and Ratter (1995) and Méio et al. (2003), it was expected to find greater floristic influence of the Amazon Forest toward the marginal portions of the Cerrado. This trend in species distribution patterns is mainly related to climate, as decreasing latitude increases minimum winter temperature, favoring the establishment of Amazonian species (Dick et al. 2013). On the other hand, the results in CMNP differ from the phytogeographic patterns that indicated the existence of greater floristic affinity of the Cerrado with the Atlantic forest (Rizzini 1963, Heringer et al. 1977, Méio et al. 2003). Nonetheless, Françoso et al. (2016), emphasized the need for more research, especially in ecotonal regions, to know whether the pattern is found in different regions of the Brazilian Cerrado. 77

Despite the prevalence of species shared with the Amazon, the CMNP is considered a transition area with the Caatinga biome (IBAMA 2013), which also presented greater floristic influence than the Atlantic Forest. The influence of the Caatinga vegetation on Cerrado physiognomies can be seen in this inventory by the presence of new records of the species Discocactus catingicola Buining & Brederoo and Mimosa modesta var. ursinoides (Harms) Barneby. Teixeira et al. (2017) suggested that herbaceous flora may reveal distinct phytogeographic patterns in view of the difference in the affinities of the herbaceous and woody strata with the Atlantic Forest and Caatinga biomes, which was also verified in this research.

The research at the CMNP revealed the floristic richness of the marginal Cerrado area and can contribute to filling the gap on ecotonal areas, through the dissemination of new occurrences to the State, to the biome and results on Cerrado environmental heterogeneity. The CMNP is located in one of the most preserved regions of the Cerrado in the North-Northeast portion, but there are few Conservation Units in this region and they are in great risk of environmental degradation due to the advance of the agricultural frontier (Fernandes et al. 2016). We recommend identifying the areas most threatened by deforestation and those that need environmental restoration to ensure the conservation of one of the last continuous Cerrado areas in Brazil.

ACKNOWLEDGEMENTS

The authors thank M. Alves, R. B. Lopes, G. Ramos, L. S. B. Jordão, N. Roque, R. Trevisan, M. S. Silva, D. Santos, M. T. A. Buril Vital, P. Cardoso, F. R. G. Salimena, A. W. C. Ferreira, D. R. Gonzaga, C. E. B. Proença for providing species identification. We thank the Maranhão Foundation for the Protection of Research and Scientific and Technological Development (FAPEMA) and the Higher Education Personnel Improvement Coordination (CAPES) for financial support and the Chico Mendes Institute for Biodiversity Conservation (ICMBio) for technical support. We also thank the student team of the Rosa Mochel Herbarium (SLUI) and the family of Messrs. Genésio, Raimundo and Edmar, residents of the region for help in accessing collection areas. The article is part of the doctoral thesis of Raysa Valéria Carvalho Saraiva.

5 REFERENCES

AB’SABER AN. 2003. Os domínios de natureza no Brasil: potencialidades paisagísticas. São Paulo: Ateliê Editorial, 159 p.

ALLEN P, BENNETT K, HERITAGE B. SPSS statistics version 22: a practical guide. Australia: Cengage Learning; 2014.

AMARAL AG, MUNHOZ CBR, EUGÊNIO CUO AND FELFILI JM. 2013. Vascular flora in dry-shrub and wet grassland Cerrado seven years after a fire, Federal District, Brasil. Checklist 9: 487-503.

APG IV. 2016. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG IV. Bot J Linn Soc 182: 1-20.

AQUINO FG, WALTER BMT AND RIBEIRO JF. 2007. Espécies vegetais de uso múltiplo em Reservas Legais do Cerrado-Balsas, MA. Revista Brasileira de Biociências 5: 147-149.

ASSUNÇÃO VA, GUGLIERI-CAPORAL A AND SARTORI ÂLB. 2011. Florística do estrato herbáceo de um remanescente de Cerradão em Campo Grande, Mato Grosso do Sul, Brasil. Hoehnea 38: 281-288.

BAO F, LEANDRO TD, ROCHA MD, SANTOS VS, STEFANELLO TH, ARRUDA R, POTT A AND DAMASCENO-JÚNIOR GA. 2018. Plant species diversity in a Neotropical wetland: patterns of similarity, effects of distance, and altitude. An Acad Bras Cienc 90: 85-97.

BASELGA A. 2010. Partitioning the turnover and nestedness components of beta diversity. Global Ecol. Biogeogr. 19: 134-143.

BATALHA MA AND MANTOVANI W. 2001. Floristic composition of the cerrado in the Pé- de-Gigante Reserve (Santa Rita do Passa Quatro, southeastern Brazil). Acta Botanica Brasilica 15: 289-304.

BFG. 2018. Brazilian Flora 2020: Innovation and collaboration to meet Target 1 of the Global Strategy for Plant Conservation (GSPC). Rodriguésia 69: 1513-1527.

BRASIL. 2005. Cria o Parque Nacional da Chapada das Mesas, nos municípios de Carolina, Riachão e Estreito, no Estado do Maranhão e dá outras providências. Decreto de 12 de dezembro de 2005, Brasília. 79

BUENO ML, NEVES DRM, SOUZA AF, OLIVEIRA JUNIOR E, DAMASCENO JUNIOR GA, PONTARA V, LAURA VA AND RATTER JA. 2013. Influence of edaphic factors on the floristic composition of an area of cerradão in the Brazilian central-west. Acta Botanica Brasilica 27: 445-455.

CAMPOS L, GUEDES MLS, ACEVEDO-RODRÍGUEZ P AND ROQUE N. 2016. Contributions to the floristic and vegetation knowledge of Espinhaço Septentrional, Bahia, Brazil. Braz J Bot 40: 427-437.

CONCEIÇÃO GM, RUGGIERI AC, SILVA EO, GOMES EC AND ROCHE HMV. 2011. Especies vegetales y síndromes de dispersión del área de protección ambiental municipal de Inhamum, Caxias, Maranhão, Brasil. Ambiente & Água-An Interdisciplinary Journal of Applied Science 6: 129-142.

CARVALHO MB, BERNACCI LC AND COELHO R M. 2013. Floristic and phytosociology in a physiognomic gradient of riverine forest in Cerrado, Campinas, SP. Biota Neotropica 13:110-120.

CARVALHO GH, BATALHA MA, SILVA IA, CIANCIARUSO MV AND PETCHEY OL. 2014. Are fire, soil fertility and toxicity, water availability, plant functional diversity, and litter decomposition related in a Neotropical savanna? Oecologia 175: 923-935.

CASTRO AAJF AND MARTINS FR. 1999. Cerrados do Brasil e do Nordeste: caracterização, área de ocupação e considerações sobre a sua fitodiversidade. Pesquisa em Foco 7: 147-178.

CASTRO AAJF, MARTINS FR, TAMASHIRO JY AND SHEPHERD GJ. 1999. How rich is the flora of Brazilian Cerrados? Ann Mo Bot Gard 86: 192-224.

COLWELL RK, RAHBEK C AND GOTELLI NJ. 2004. The mid-domain effect and species richness patterns: what have we learned so far? Am Nat 163: 1-23.

DAPPORTO L, RAMAZZOTTI M, FATTORINI S, TALAVERA G, VILA R AND DENNIS RLH. 2013. Recluster: an unbiased clustering procedure for beta-diversity turnover. Ecography 36: 1070-1075.

DICK CW, LEWIS SL, MASLIN M AND BERMINGHAM E. 2013. Neogene origins and implied warmth tolerance of Amazon tree species. Ecol Evol 3: 162-169. 80

FALEIRO FV AND LOYOLA RD. 2013. Socioeconomic and political trade‐offs in biodiversity conservation: a case study of the Cerrado Biodiversity Hotspot, Brazil. Divers Distrib 19: 977-987.

FERNANDES GW et al. 2016. Cerrado: em busca de soluções sustentáveis. Rio de Janeiro: Vertente produções artísticas, 212 p.

FILGUEIRAS TDS, NOGUEIRA PE, BROCHADO AL AND GUALA GF. 1994. Caminhamento: um método expedito para levantamentos florísticos qualitativos. Cadernos de Geociências 12: 39-43.

FLORA DO BRASIL 2020 under construction. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Available in: < http://floradobrasil.jbrj.gov.br/ >. Accessed 02 October 2017.

FONTES CG AND WALTER BMT. 2011. Dinâmica do componente arbóreo de uma mata de galeria inundável (Brasília, Distrito Federal) em um período de oito anos. Brazilian Journal of Botany 34:145-158.

FRANÇOSO RD, HAIDAR RF AND MACHADO RB. 2016. Tree species of South America central Savanna: endemism, marginal areas and the relationship with other biomes. Acta Bot Bras 30: 78-86.

HAWKINS BA, DINIZ-FILHO JAF AND WEIS AE. 2005. The mid-domain effect and diversity gradients: is there anything to learn? Am Nat 166: 140-143.

HERINGER EP, BARROSO GM, RIZZO JA, RIZZINI CT. 1977. A flora do Cerrado. In: FERRI MG (Ed), IV Simpósio sobre o Cerrado. São Paulo: Editora da Universidade de São Paulo, p. 211-232.

HOFFMANN WA, ORTHEN B AND FRANCO AC. 2004. Constraints to seedling success of savanna and forest trees across the savanna-forest boundary. Oecologia 140: 252-260.

IBAMA. 2013. Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis. Plano operativo de prevenção e combate aos incêndios florestais do Parque Nacional da Chapada das Mesas. Available in: < http:// www.ibama.gov.br/phocadownload/prevfogo/planos_operativos/plano_operativo_parna_da_c hapada_das_mesas.pdf >. Accessed 02 November 2016.

ISHARAK L AND MAIMONI-RODELLA R. 2012. Richness and similarity of the Cerrado vascular flora in the central west region of São Paulo State, Brazil. Checklist 8: 32-42. 81

IUCN. 2017. The IUCN red list of threatened species, Version 2017.3. Available in: < http://www.iucnredlist.org > Accessed 07 November 2017.

LACERDA DMA. 2017. Padrões fenológicos e atributos reprodutivos de espécies lenhosas no Cerrado do Estado do Maranhão, Brasil. Tese (Doutorado em Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia Legal), Universidade Federal do Maranhão, 146 p.

LEMOS HL. 2017. Padrões fitogeográficos da vegetação arbustivo-arbórea em áreas de Cerrado Típico e Cerrado Rupestre no estado de Tocantins. Tese (Doutorado em Botânica), Universidade de Brasília,105 p.

LENZA E, PINTO JRR, PINTO ADS, MARACAHIPES L AND BRUZIGUESSI EP. 2011. Comparação da vegetação arbustivo-arbórea de uma área de cerrado rupestre na Chapada dos Veadeiros, Goiás, e áreas de cerrado sentido restrito do Bioma Cerrado. Revista Brasileira de Botânica 34: 247-259.

LE STRADIC S, BUISSON E, FERNANDES GW AND MORELLATO LP. 2018. Reproductive phenology of two co‐occurring Neotropical mountain grasslands. J Veg Sci 29: 15-24.

LIMA TA, PINTO JRR, LENZA E AND PINTO AS. 2010. Florística e estrutura da vegetação arbustivo-arbórea em uma área de cerrado rupestre no Parque Estadual da Serra de Caldas Novas, Goiás. Biota Neotropica, 10: 159-166.

LIMA EA AND MELO JIM. 2015. Biological spectrum and dispersal syndromes in an area of the semiarid region of north-eastern Brazil. Acta Sci Biological Sciences 37: 91-100.

LINDOSO GS, FELFILI JM, COSTA JM AND CASTRO AAJF. 2009. Diversidade e estrutura do cerrado sensu stricto sobre areia (Neossolo Quartzarênico) na Chapada Grande Meridional, Piauí. Journal of Neotropical Biology 6: 45-61.

LINDOSO GDS, FELFILI JM AND SILVA LDCR. 2011. Variações ambientais e relações florísticas no cerrado sensu stricto sobre areia (Neossolo Quartzarênico) da Chapada Grande Meridional, Piauí. Journal of Neotropical Biology 8:1-12.

LOCH VC AND MUNIZ FH. 2016. Estrutura da vegetação de cerrado stricto sensu com extração do Bacuri (Platonia insignis Mart.) em uma reserva extrativista, na região meio-norte do Brasil. Journal of Neotropical Biology 13: 20-30. 82

MARACAHIPES L, LENZA E, MARIMON BS, OLIVEIRA EA, PINTO JRR AND MARIMON-JUNIOR BH. 2011. Estrutura e composição florística da vegetação lenhosa em cerrado rupestre na transição Cerrado-Floresta Amazônica, Mato Grosso, Brasil. Biota Neotropica 11: 133-141.

MARACAHIPES-SANTOS LM, LENZA E, SANTOS JO, MARIMON BS, EISENLOHR PV, JUNIOR BHM AND FELDPAUSCH TR. 2015. Diversity, floristic composition, and structure of the woody vegetation of the Cerrado in the Cerrado-Amazon transition zone in Mato Grosso, Brazil. Braz J Bot 38: 877-887.

MARACAHIPES-SANTOS L, LENZA E, SANTOS JO, MEWS HA AND OLIVEIRA B. 2017. Effects of soil and space on the woody species composition and vegetation structure of three Cerrado phytophysiognomies in the Cerrado-Amazon transition. Braz J of Biol 77: 830- 839.

MARIMON BS et al. 2014. Disequilibrium and hyperdynamic tree turnover at the forest- cerrado transition zone in southern Amazonia. Plant Ecol Divers 7: 281-292.

MARIMON-JUNIOR BH AND HARIDASAN M. 2005. Comparação da vegetação arbórea e características edáficas de um cerradão e um cerrado sensu stricto em áreas adjacentes sobre solo distrófico no leste de Mato Grosso, Brasil. Acta Bot Bras 19: 913-926.

MARTINELLI G AND MORAES MA. 2013. Livro Vermelho da Flora do Brasil. Rio de Janeiro: Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro and Andrea Jakobson, 1100 p.

MARTINS SV, BRITO ER, OLIVEIRA-FILHO ATD, SILVA AFD AND SILVA E. 2008. Floristic composition of two wetland forests in Araguaian Plain, State of Tocantins, Brazil, and comparison with other areas. Revista Árvore, 32: 129-141.

MATOS MDQ AND FELFILI JM. 2010. Florística, fitossociologia e diversidade da vegetação arbórea nas matas de galeria do Parque Nacional de Sete Cidades (PNSC), Piauí, Brasil. Acta Botanica Brasilica 24: 483-496.

MEDEIROS MB AND WALTER BMT. 2012. Composição e estrutura de comunidades arbóreas de cerrado stricto sensu no norte do Tocantins e sul do Maranhão. Revista Árvore 36: 673-683. 83

MEDEIROS MB, WALTER BMT AND OLIVEIRA WL. 2014. Floristic and structural comparisons between woody communities of two seasonal forest fragments in the Tocantins river basin and other remnants of this forest physiognomy in Brazil. Rodriguésia 65: 21-33.

MEDEIROS MB, WALTER BMT AND SILVA GP. 2008. Fitossociologia do cerrado stricto sensu no município de Carolina, MA, Brasil. Cerne 14: 285-294.

MÉIO BB, FREITAS CV, JATOBÁ L, SILVA ME, RIBEIRO JF AND HENRIQUES RP. 2003. The influence of Amazonian and Atlantic flora in the vegetation of cerrado sensu stricto. Braz J Bot 26: 437-444.

MEIRA-NETO JAA, MARTINS FR, VALENTE GE. 2007. Composição florística e espectro biológico na Estação Ecológica de Santa Bárbara, estado de São Paulo, Brasil. Revista Árvore 31: 907-922.

MIRANDA GHB AND FARIA DS. 2001. Ecological aspects of black-pincelled marmoset (Callithrix penicillata) in the cerradão and dense cerrado of the Brazilian Central Plateau. Braz J Biol 61: 397-404.

MMA. 2007. Áreas prioritárias para conservação, uso sustentável e repartição de benefícios da biodiversidade brasileira: Atualização - Portaria MMA n° 9, de 23 de janeiro de 2007. Ministério do Meio Ambiente, Secretaria de Biodiversidade e Florestas, Brasília.

MONCRIEFF GR, BOND WJ AND HIGGINS SI. 2016. Revising the biome concept for understanding and predicting global change impacts. J Biogeogr 43: 863-873.

MOURA IOD, KLEIN VLG, FELFILI JM. 2007. Fitossociologia da comunidade lenhosa de uma área de cerrado rupestre no Parque Estadual dos Pireneus, Pirenópolis, Goiás. Rev.Bio.Neotrop. 4: 83-100.

OLIVEIRA-FILHO AT AND FONTES MAL. 2000. Patterns of floristic differentiation among Atlantic forests in southeastern Brazil and the influence of climate. Biotropica 32: 793-810.

OLIVEIRA-FILHO AT AND RATTER JA. 1995. A study of the origin of central Brazilian forests by the analysis of plant species distribution patterns. Edinb J Bot 52: 141-194.

OLIVEIRA-FILHO AT AND RATTER JA. 2002. Vegetation physiognomies and woody flora of the Cerrado biome. In: OLIVEIRA PS AND MARQUIS RJ (Eds), The Cerrados of Brazil: 84

ecology and natural history of a Neotropical Savanna. New York: Columbia University Press, p. 91-120.

OLIVEIRA CP, FRANCELINO MR, CYSNEIROS VC, ANDRADE FC, BOOTH MC. 2015. Composição florística e estrutura de um cerrado sensu stricto no oeste da Bahia. Cerne 21:545- 552.

R DEVELOPMENT CORE TEAM. 2016. R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL https://www.R- project.org/.

RANDO JG, ZUNTINI AR, CONCEIÇÃO AS, VAN DEN BERG C, PIRANI JR AND QUEIROZ LP. 2016. Phylogeny of Chamaecrista ser. Coriaceae (Leguminosae) unveils a lineage recently diversified in Brazilian campo rupestre vegetation. Int. J. Plant Sci. 177: 3-17.

RATTER JA, BRIDGEWATER S AND RIBEIRO JF. 2003. Analysis of the floristic composition of the Brazilian cerrado vegetation III: comparison of the woody vegetation of 376 areas. Edinb J Bot 60: 57-109.

RATTER JA, BRIDGEWATER S, RIBEIRO JF, FONSÊCA-FILHO J, SILVA MR, MILLIKEN W, PULLAN M, POTT A, OLIVEIRA-FILHO AT, DURIGAN G AND PENNINGTON RT. 2011. Analysis of the floristic composition of the Brazilian cerrado vegetation IV: Presentation of a Revised Data-Base of 367 Areas. Available in: < http://cerrado.rbge.org.uk > Accessed 18 November 2017.

RIBEIRO JF AND WALTER BMT. 2001. As matas de galeria no contexto do bioma Cerrado. In: RIBEIRO JF, FONSECA CEL AND SOUSA-SILVA JC (Eds), Cerrado: caracterização e recuperação de matas de galeria. Planaltina: Embrapa Cerrados, p. 29-47.

RIBEIRO JF AND WALTER BMT. 2008. As principais fitofisionomias do Bioma Cerrado. In: SANO SM, ALMEIDA SP AND RIBEIRO JF (Eds), Cerrado: ecologia e flora, 2 v. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica, p.153-212.

RIZZINI CT. 1963. A flora do cerrado - análise florística das savanas centrais. In: FERRI MG (Ed), Simpósio sobre o Cerrado. São Paulo: Ed. Univ. São Paulo, p. 125-177.

RODRIGUES AP, FELFILI JM, VALE MM. 2016. Value of an urban fragment for the conservation of Cerrado in the Federal District of Brazil. Oecologia Australis 20: 109-118. 85

ROSSATTO DR, HOFFMANN WA, SILVA LDCR, HARIDASAN M, STERNBERG LS AND FRANCO AC. 2013. Seasonal variation in leaf traits between congeneric savanna and forest trees in Central Brazil: implications for forest expansion into savanna. Trees 27: 1139- 1150.

ROSSATTO DR. 2014. Spatial patterns of species richness and phylogenetic diversity of woody plants in the Neotropical Savannas of Brazil. Braz J Bot 37: 283-292.

SILVA HG, FIGUEIREDO ND AND VASCONCELLOS AG. 2008. Estrutura da vegetação de um Cerradão e a heterogeneidade regional do Cerrado no Maranhão, Brasil. Revista Árvore 32: 921-930.

SILVA JS AND FELFILI JM. 2012. Floristic composition of a conservation area in the Federal District of Brazil. Braz J Bot 35: 377-384.

SILVA MAM, FERREIRA WN, MACÊDO JF, SILVA MAP AND SOUZA MMA. 2015. Composição florística e características eco de um cerradão em Nova Olinda, CE. Cadernos de Cultura e Ciência 14: 70-85.

SILVA JD AND ONIKI Y. 1988. Lista preliminar da avifauna da estação ecológica Serra das Araras, Mato Grosso, Brasil. Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi, ser. Zoologia 4: 123-143.

SILVA-MORAES HG, CORDEIRO I, FIGUEIREDO N. 2019. Flora and floristic affinities of the Cerrados of Maranhão State, Brazil. Edinburgh Journal of Botany 76:1-21.

SILVEIRA FA et al .2016. Ecology and evolution of plant diversity in the endangered campo rupestre: a neglected conservation priority. Plant Soil 403: 129-152.

SIMON MF, GRETHER R, QUEIROZ LP, SKEMA C, PENNINGTON RT AND HUGHES CE. 2009. Recent assembly of the Cerrado, a neotropical plant diversity hotspot, by in situ evolution of adaptations to fire. Proceedings of the National Academy of Sciences USA 106: 20359-20364.

SOARES MP, REYS P, PIFANO DS, SÁ JLD, SILVA POD, SANTOS TM AND SILVA FG. 2015. Relationship between edaphic factors and vegetation in savannas of the Brazilian midwest region. Rev Bras Cienc Solo 39: 821-829.

SOUZA VC, FLORES TB, COLLETTA GD AND COELHO RLG. 2018. Guia das plantas do cerrado. Piracicaba, São Paulo: Taxon Brasil Editora e Livraria, 584 p. 86

SOUZA VC, FLORES TB AND LORENZI H. 2013. Introdução à Botânica: morfologia. Nova Odessa: Instituto Plantarum de Estudos da Flora, 224 p.

SOUZA FT, KOERNER TC AND CHLAD R. 2015. A data-based model for predicting wild fires in Chapada das Mesas National Park in the State of Maranhão. Environ Earth Sci 74: 3603- 3611.

STRASSBURG BB et al. 2017. Moment of truth for the Cerrado hotspot. Nature Ecology & Evolution 1: 1-3.

STRASSBURG BB, LATAWIEC A AND BALMFORD A. 2016. Brazil: urgent action on Cerrado extinctions. Nature 540: 199-199.

TEIXEIRA MIJG, ARAUJO ARB, VALERI SV, RODRIGUES RR. 2004. Florística e fitossociologia de área de cerrado ss no município de Patrocínio Paulista, nordeste do Estado de São Paulo. Bragantia 63: 1-11.

TEIXEIRA AMC, PINTO JRR, AMARAL AG AND MUNHOZ CBR. 2017. Angiosperm species of “Cerrado” sensu stricto in Terra Ronca State Park, Brazil: floristics, phytogeography and conservation. Braz J Bot 40: 225-234.

TORRES DM, FONTES MAL AND SAMSONAS HDP. 2017. Soil-vegetation relationships in structuring cerrado sensu stricto communities in southern Minas Gerais, Brazil. Rodriguésia 68: 115-128.

VAN DEN BERG E AND OLIVEIRA-FILHO AT. 1999. Spatial partitioning among tree species within an area of tropical montane gallery forest in south-eastern Brazil. Flora 194: 249- 266.

VELDMAN JW et al. 2015. Toward an old‐growth concept for grasslands, savannas, and woodlands. Front Ecol Environ 13: 154-162.

TABLE SI Species record in four physionomies in CMNP, Carolina municipality, MA, Brazil. *New occurrence in Maranhão State. #New occurrence in the Cerrado biome. Physionomies: cerradão (C); typical cerrado (TC); gallery forest (GF) and rupestrian cerrado (RC). Phytogeografic domains: Cerrado (CE); Amazon (AM); Caatinga (CAA) and Atlantic Forest (AF). Physionom N° Phytogeografic Families / Species Habit ies Voucher domains Amaranthaceae Gomphrena agrestis Mart. herb C TC SLUI 4918 CE AM CAA AF Gomphrena demissa Mart.* subshrub TC SLUI 4920 CE AM CAA AF Anacardiaceae Anacardium giganteum W.Hancock ex Engl.# tree C TC SLUI 3839 AM Anacardium occidentale L. tree C TC SLUI 4748 CE AM CAA AF Astronium fraxinifolium Schott tree C TC SLUI 4922 CE AM AF Astronium graveolens Jacq. tree C SLUI 4923 CE AM CAA AF Tapirira guianensis Aubl. tree GF RC CEN 97624 CE AM CAA AF Annonaceae Annona coriacea Mart. tree TC SLUI 3842 CE AM CAA Annona crassiflora Mart. tree C TC SLUI 4925 CE AM Annona emarginata (Schltdl.) H.Rainer* shrub C SLUI 4924 CE AF Duguetia marcgraviana Mart. tree C GF SLUI 5068 CE AM Guatteria sellowiana Schltdl.* tree GF CEN 97648 CE AF Xylopia aromatica (Lam.) Mart. tree TC SLUI 3843 CE AM Xylopia emarginata Mart.* tree RC CEN 97634 CE AM AF Xylopia sericea A. St.-Hil. tree C TC SLUI 4747 CE AM AF Apocynaceae Aspidosperma cylindrocarpon Müll.Arg.* tree RC CEN 97602 CE AM AF Aspidosperma tomentosum Mart.* tree TC SLUI 3845 CE AM Hancornia speciosa Gomes tree C TC SLUI 4919 CE AM CAA AF Himatanthus obovatus (Müll. Arg.) Woodson tree C GF SLUI 4921 CE AM CAA Minaria cordata (Turcz.) T.U.P.Konno & Rapini shrub RC CEN 97709 CE AM AF Aquifoliaceae Ilex affinis Gardner* tree GF CEN 95576 CE AM CAA AF Ilex cerasifolia Reissek* tree TC SLUI 3846 CE AF Araliaceae Schefflera macrocarpa (Cham. & Schltdl.) Frodin* shrub TC SLUI 3847 CE CAA AF Arecaceae Astrocaryum campestre Mart. herb TC SLUI 4930 CE AM CAA Attalea eichleri (Drude) A.J.Hend. herb C SLUI 4931 CE Attalea speciosa Mart. ex Spreng. herb GF SLUI 5129 CE AM Oenocarpus distichus Mart. herb GF SLUI 5069 AM Syagrus comosa (Mart.) Mart.* herb TC SLUI 4929 CE CAA Asteraceae Aspilia leucoglossa Malme* shrub TC SLUI 4936 CE Bidens cynapiifolia Kunth herb C SLUI 4933 CE AM AF Calea purpurea G.M.Barroso* shrub TC SLUI 4935 CE CAA Chromolaena squalida (DC.) R.M.King & H.Rob.* shrub C SLUI 4932 CE AM CAA AF 88

Lepidaploa nitens (Gardner) H.Rob. subshrub RC CEN 97589 CE Lepidaploa remotiflora (Rich.) H.Rob. shrub RC CEN 95337 CE Lessingianthus coriaceus (Less.) H.Rob.* subshrub TC SLUI 5091 CE Staurochlamys burchellii Baker herb RC CEN 95341 CE Vernonanthura polyanthes (Sprengel) Vega & Dematteis* shrub TC SLUI 4934 CE Bignoniaceae Cybistax antisyphilitica (Mart.) Mart. tree TC SLUI 4939 CE AM CAA AF Handroanthus chrysotrichus (Mart. ex DC.) Mattos* tree TC SLUI 4938 CE AF Handroanthus serratifolius (Vahl) S.Grose tree TC SLUI 3848 CE AM CAA AF Jacaranda simplicifolia K.Schum. ex Bureau & K.Schum. tree RC CEN 95318 CE CAA Tabebuia aurea (Silva Manso) Benth. & Hook.f. ex S.Moore tree TC SLUI 4937 CE AM CAA AF Zeyheria montana Mart. tree TC SLUI 5088 CE AM CAA AF Bixaceae Cochlospermum regium (Mart. ex Schrank) Pilg. shrub GF CEN 97617 CE AM CAA Burseraceae Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand tree TC SLUI 4759 CE AM CAA AF Tetragastris altissima (Aubl.) Swart tree GF SLUI 5085 CE AM Cactaceae Discocactus catingicola Buining & Brederoo* herb TC SLUI 4942 CE CAA Calophyllaceae Caraipa densifolia Mart. tree RC CEN 97622 CE AM AF Kielmeyera coriacea Mart. & Zucc. tree TC GF RC SLUI 4943 CE AM Cariophyllaceae Polycarpaea corymbosa (L.) Lam. herb TC SLUI 4974 CE AM CAA AF Caryocaraceae Caryocar brasiliense Cambess.* tree C TC SLUI 3849 CE AM CAA AF Chrysobalanaceae Couepia grandiflora Benth. tree C TC SLUI 4751 CE AM CAA Exellodendron cordatum (Hook.f.) Prance shrub TC SLUI 5084 CE CAA Hirtella ciliata Mart. & Zucc. tree TC GF SLUI 5090 CE AM CAA Hirtella glandulosa Spreng. shrub GF SLUI 6008 CE AM AF Licania blackii Prance tree GF CEN97516 CE AM Clusiaceae Platonia insignis Mart. tree C TC RC SLUI 4945 CE AM Combretaceae Buchenavia tomentosa Eichler tree C SLUI 4956 CE AM Combretum duarteanum Cambess. shrub GF CEN 97594 CE AM CAA AF Combretum mellifluum Eichler shrub TC SLUI 5242 CE AM AF Combretum vernicosum Rusby shrub C SLUI 4946 CE AM Terminalia fagifolia Mart. tree RC CEN 97632 CE CAA Connaraceae Connarus suberosus Planch. tree TC RC SLUI 4755 CE Convolvulaceae 89

Evolvulus frankenioides Moric.* herb TC SLUI 5128 CE CAA AF Evolvulus niveus Mart. herb TC SLUI 4940 CE CAA Evolvulus lagopodioides Meisn.* herb TC SLUI 4941 CE Ipomoea burchellii Meisn. vine C SLUI 5125 CE Ipomoea decora Meisn. vine GF CEN 95575 CE AM Cyperaceae Bulbostylis conifera (Kunth) C.B.Clarke herb TC SLUI 4944 CE AM CAA AF Bulbostylis junciformis (Kunth) C.B.Clarke herb TC SLUI4975 CE AM CAA AF Bulbostylis truncata (Nees) M.T.Strong herb RC CEN 97597 CE AM AF Cyperus laxus Lam. herb GF CEN 94931 CE AM CAA AF Cyperus luzulae (L.) Retz. herb RC CEN 95343 CE AM AF Cyperus schomburgkianus Nees herb GF CEN 97609 CE AM CAA Cyperus simplex Kunth herb GF CEN 95362 CE AM CAA AF Cyperus surinamensis Rottb. herb GF CEN 97604 CE AM CAA AF Rhynchospora cephalotes (L.) Vahl herb GF CEN 97593 CE AM CAA AF Rhynchospora exaltata Kunth herb TC SLUI 4926 CE AM CAA AF Rhynchospora trichochaeta C.B.Clarke* herb C TC SLUI 4973 CE AM CAA Scleria gaertneri Raddi herb RC CEN 95345 CE AM CAA AF Dilleniaceae Curatella americana L. tree C TC SLUI 4753 CE AM CAA AF Davilla elliptica A.St.-Hil. vine TC SLUI 4947 CE Davilla nitida (Vahl) Kubitzki vine C TC GF SLUI 4752 CE AM AF Ebenaceae Diospyros lasiocalyx (Mart.) B.Walln. shrub TC SLUI 4948 CE AM CAA AF Diospyros sericea A.DC. tree GF CEN 97512 CE CAA Eriocaulaceae Paepalanthus subtilis Miq. herb TC RC SLUI 4954 CE AM CAA Syngonanthus nitens Ruhland* herb RC CEN 97690 CE AM CAA AF Euphorbiaceae Alchornea discolor Poepp.* shrub RC CEN 97649 CE AM AF Croton agoensis Baill. herb TC SLUI 5099 CE AM CAA Croton mucronifolius Müll.Arg. subshrub TC SLUI 5076 CE CAA Croton pycnadenius Müll. Arg. herb TC SLUI 5276 CE AM Euphorbia adenoptera Bertol. herb GF CEN 95366 CE CAA AF Mabea angustifolia Spruce ex Benth. shrub C SLUI 4970 CE AM CAA Manihot quinquepartita Huber ex D.J.Rogers & Appan shrub GF CEN 97504 CE AM CAA Maprounea guianensis Aubl. tree GF CEN 97510 CE AM AF Manihot caerulescens Pohl shrub TC SLUI 5278 CE AM CAA AF Fabaceae Aeschynomene brevipes Benth. herb RC CEN 97726 CE AM CAA Aeschynomene paniculata Willd. ex Vogel herb TC GF CEN 95336 CE AM CAA AF Andira surinamensis (Bondt) Splitg. ex Amshoff shrub TC SLUI 5086 CE AM CAA Andira vermifuga (Mart.) Benth. tree C TC RC SLUI 4756 CE AM CAA AF Arachis burchellii Krapov. & W.C.Greg. herb GF CEN 95357 CE AM 90

Bauhinia acuruana Moric. shrub TC SLUI 4990 CE CAA Bauhinia dubia G.Don shrub TC SLUI 5092 CE AM Bowdichia virgilioides Kunth tree C TC SLUI 4749 CE AM CAA AF Centrosema angustifolium (Kunth) Benth. vine TC RC SLUI 4988 CE AM CAA AF Centrosema platycarpum Benth. vine TC SLUI 5126 CE AM CAA Chamaecrista desvauxii (Collad.) Killip shrub TC RC SLUI 4951 CE AM CAA AF Chamaecrista flexuosa (L.) Greene herb TC SLUI 4950 CE AM CAA AF Chamaecrista juruenensis (Hoehne) H.S.Irwin & Barneby subshrub TC SLUI 5275 CE Chamaecrista nictitans (L.) Moench herb TC SLUI 5277 CE AM CAA AF Chamaecrista ramosa (Vogel) H.S.Irwin & Barneby subshrub RC CEN 97711 CE AM CAA AF Clitoria fairchildiana R.A.Howard tree RC CEN 97611 CE AM CAA AF Copaifera langsdorffii Desf. tree GF SLUI 5089 CE AM CAA AF Desmodium barbatum (L.) Benth. subshrub RC CEN 95328 CE AM CAA AF Dimorphandra gardneriana Tul. tree RC CEN 95321 CE CAA Dimorphandra mollis Benth. tree TC SLUI 4985 CE AM Dioclea coriacea Benth.* vine GF CEN 95485 CE AM Enterolobium gummiferum (Mart.) J.F.Macbr. tree TC SLUI 5213 CE AM Galactia jussiaeana Kunth herb TC SLUI 4989 CE AM CAA AF Hymenaea courbaril L. tree C SLUI 4968 CE AM CAA AF Hymenaea stigonocarpa Mart. ex Hayne tree C SLUI 4965 CE AM CAA Inga laurina (Sw.) Willd. tree GF SLUI 5067 CE AM CAA AF Martiodendron mediterraneum (Mart. ex Benth.) R.C.Koeppen tree C SLUI 5127 CE AM CAA AF Mimosa modesta var. ursinoides (Harms) Barneby* # herb C SLUI4957 CAA Mimosa somnians Humb. & Bonpl. ex Willd. shrub TC SLUI 4969 CE AM CAA Parkia platycephala Benth. tree C TC SLUI 4758 CE AM CAA Periandra mediterranea (Vell.) Taub. shrub RC CEN 95314 CE AM CAA AF Phanera glabra (Jacq.) Vaz vine GF SLUI 5066 CE AM Plathymenia reticulata Benth. tree C TC RC SLUI 4953 CE AM CAA AF Tachigali rubiginosa (Mart. ex Tul.) Oliveira-Filho tree TC SLUI 4750 CE AM CAA Tachigali subvelutina (Benth.) Oliveira-Filho tree C SLUI 4971 CE AM CAA Senna latifolia (G.Mey.) H.S.Irwin & Barneby subshrub GF SLUI 5073 CE AM CAA Senna rugosa (G.Don) H.S.Irwin & Barneby shrub TC SLUI 4991 CE AM CAA AF Stryphnodendron coriaceum Benth. tree TC SLUI 4980 CE CAA Stryphnodendron rotundifolium Mart. shrub TC SLUI 5241 CE CAA Stylosanthes angustifolia Vogel subshrub TC SLUI 4987 CE AM CAA AF Stylosanthes gracilis Kunth subshrub RC CEN 95335 CE AM CAA AF Vatairea macrocarpa (Benth.) Ducke tree TC GF SLUI 4955 CE AM CAA Gentianaceae Calolisianthus amplissimus (Mart.) Gilg* herb RC CEN 95331 CE AF Symphyllophyton caprifolioides Gilg herb RC CEN 97723 CE Voyria flavescens Griseb.# herb GF SLUI 5130 AM AF Heliconiaceae Heliconia psittacorum L.f. herb RC CEN 97683 CE AM CAA AF 91

Humiriaceae Humiria balsamifera (Aubl.) A.St.-Hil. tree GF CEN 97663 CE AM CAA AF Sacoglottis guianensis Benth.# tree GF CEN 97508 AM Hypericaceae Vismia guianensis (Aubl.) Pers. shrub TC GF SLUI 4979 CE AM CAA AF Metteniusaceae Emmotum nitens (Benth.) Miers tree C TC GF SLUI 4963 CE AM CAA AF Krameriaceae Krameria tomentosa A.St.-Hil. shrub RC CEN 97714 CE AM CAA AF Lacistemataceae Lacistema hasslerianum Chodat* shrub GF SLUI 6002 CE Lamiaceae Hyptis lutescens Pohl ex Benth.* shrub TC SLUI 5093 CE Vitex polygama Cham. tree C SLUI 4961 CE AM CAA AF Vitex rufescens A.Juss. tree RC CEN 97621 CE CAA AF Loganiaceae Strychnos pseudoquina A.St.-Hil. tree TC SLUI 4952 CE CAA AF Antonia ovata Pohl tree GF CEN 97511 CE AM AF Loranthaceae hemiparas Psittacanthus robustus (Mart.) Mart. ite C TC SLUI 4981 CE AM CAA AF Lythraceae Cuphea tenuissima Koehne herb RC CEN 95305 CE AM CAA Lafoensia pacari A.St.-Hil. tree C SLUI 5081 CE Malpighiaceae Byrsonima crassifolia (L.) Kunth shrub C TC SLUI 4754 CE AM CAA AF Malvaceae Apeiba tibourbou Aubl. tree C SLUI 4966 CE AM CAA AF Ayenia angustifolia A.St.-Hil. & Naudin subshrub TC SLUI 5234 CE CAA Eriotheca gracilipes (K.Schum.) A.Robyns* tree GF CEN 97585 CE AM CAA Helicteres eitenii Leane subshrub GF RC CEN 97568 CE AM Helicteres guazumifolia Kunth* shrub C SLUI 4983 CE AM AF Luehea grandiflora Mart. & Zucc. tree C SLUI 4959 CE AM CAA AF Mollia lepidota Spruce ex Benth. tree GF CEN 97534 CE AM Pseudobombax longiflorum (Mart.) A.Robyns tree C GF SLUI 4960 CE AM CAA AF Sida glomerata Cav. shrub GF CEN 95491 CE AM CAA AF Sterculia striata A.St.-Hil. & Naudin tree TC SLUI 4757 CE AM CAA AF Waltheria albicans Turcz. shrub GF SLUI 5074 CE AM CAA Marcgraviaceae Norantea guianensis Aubl. vine GF CEN 97668 CE AM CAA Melastomataceae Desmoscelis villosa (Aubl.) Naudin shrub TC SLUI 4958 CE AM AF Henriettea ovata (Cogn.) Penneys, F.A. Michelangeli, Judd et Almeda shrub GF CEN 97665 CE AM Macairea pachyphylla Benth. shrub RC SLUI 6001 CE AM 92

Miconia albicans (Sw.) Triana shrub TC SLUI 4927 CE AM CAA AF Mouriri elliptica Mart. tree C TC SLUI 4993 CE Mouriri pusa Gardner tree TC SLUI 4992 CE AM CAA Tococa guianensis Aubl. tree GF CEN 97662 CE AM Meliaceae Cedrela fissilis Vell. tree C SLUI 4994 CE AM AF Moraceae Brosimum gaudichaudii Trécul tree C SLUI 5094 CE AM CAA AF Myristicaceae Virola sebifera Aubl. tree GF SLUI 6004 CE AM AF Myrtaceae ALCB Blepharocalyx salicifolius (Kunth) O.Berg* shrub C TC 130036 CE CAA AF Eugenia dysenterica (Mart.) DC. tree C TC SLUI 4964 CE CAA AF Psidium firmum O.Berg* shrub TC SLUI 4976 CE AF Ochnaceae Ouratea parvifolia (A.St.-Hil.) Engl.* shrub TC SLUI 5071 AF Ouratea spectabilis (Mart.) Engl.* tree GF SLUI 5124 CE Olacaceae Dulacia guianensis (Engl.) Kuntze shrub RC CEN 97618 CE AM Ximenia americana L. shrub C SLUI 4962 CE AM CAA AF Opiliaceae Agonandra brasiliensis Miers ex Benth. & Hook.f. tree C SLUI 4967 CE AM CAA AF Orchidaceae Brassavola tuberculata Hook. herb RC CEN 97578 CE CAA AF Encyclia linearifolioides (Kraenzl.) Hoehne herb GF CEN 97608 CE Eulophia alta (L.) Fawc. & Rendle herb C RC SLUI 4982 CE AM AF Habenaria leprieuri Rchb.f.* herb RC CEN 95332 CE AM Phyllanthaceae Amanoa guianensis Aubl. shrub RC CEN 97623 CE AM CAA AF Richeria grandis Vahl tree GF CEN 97666 CE AM CAA AF Poaceae Axonopus aureus P. Beauv. herb TC SLUI 5243 CE AM CAA AF Axonopus polydactylus (Steud.) Dedecca herb RC CEN 95303 CE AM CAA AF Ichnanthus hoffmannseggii (Roem. & Schult.) Döll herb RC CEN 95308 CE AM Loudetia flammida (Trin.) C.E.Hubb.* herb RC CEN 95329 CE AM CAA Mesosetum cayennense Steud. herb RC CEN 95324 CE AM CAA Paspalum ammodes Trin. herb C TC SLUI 4977 CE AM CAA AF Paspalum spissum Swallen herb RC CEN 95323 CE AM Steinchisma laxum (Sw.) Zuloaga herb RC CEN 95378 CE AM CAA AF Trachypogon spicatus (L.f.) Kuntze herb C TC SLUI 5077 CE AM CAA AF Polygalaceae Moutabea excoriata Mart. ex Miq.* tree GF RC CEN 97584 CE Polygala longicaulis Kunth herb C TC SLUI 4984 CE AM CAA AF Polygala sedoides A.W.Benn. herb RC CEN 95355 CE AM AF 93

Polygala trichosperma Jacq. herb RC CEN 95310 CE AM CAA AF Proteaceae Roupala montana Aubl.* tree C SLUI 5080 CE AM CAA AF Rhamnaceae Rhamnidium elaeocarpum Reissek tree C SLUI 5035 CE AM AF Rubiaceae Amaioua guianensis Aubl.* tree GF SLUI 5070 CE AM AF Augusta longifolia (Spreng.) Rehder var. longifolia shrub RC CEN 97627 CE AM CAA AF Borreria verticillata (L.) G.Mey. herb C SLUI 5022 CE AM CAA AF Chiococca alba (L.) Hitchc. shrub RC CEN 95364 CE AM CAA AF Chomelia obtusa Cham. & Schltdl. shrub RC CEN 97576 CE AM CAA AF Chomelia ribesioides Benth. ex A.Gray* shrub TC SLUI 5033 CE AM Cordiera myrciifolia (K.Schum.) C.H.Perss. & Delprete shrub GF CEN 97531 CE AM CAA AF Cordiera rigida (K.Schum.) Kuntze* shrub RC CEN 97717 CE CAA Hexasepalum teres (Walter) J.H. Kirkbr. herb TC SLUI 5026 CE AM CAA AF Mitracarpus baturitensis Sucre* herb TC SLUI 5023 CE CAA Palicourea crocea (Sw.) Roem. & Schult.* shrub GF CEN 95487 CE AM CAA Spermacoce neotenuis Govaerts* herb RC CEN 95352 CE Staelia virgata (Link ex Roem. & Schult.) K.Schum. subshrub C SLUI 5096 CE AM CAA AF Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl.) K.Schum. shrub TC RC SLUI 5021 CE AM CAA AF Rutaceae Zanthoxylum riedelianum Engl.* tree C SLUI 5032 CE AM AF Salicaceae Casearia arborea (Rich.) Urb. shrub TC SLUI 5087 CE AM AF Casearia sylvestris Sw. tree TC SLUI 5028 CE AM CAA AF Homalium guianense (Aubl.) Oken shrub RC CEN 97580 CE AM Sapindaceae Allophylus peruvianus Radlk. tree C SLUI 5031 CE AM AF Magonia pubescens A.St.-Hil. tree C TC SLUI 5029 CE AM CAA Matayba guianensis Aubl. tree GF CEN 97520 CE AM AF Serjania lethalis A.St.-Hil. vine TC SLUI 5036 CE AM CAA AF Simaroubaceae Simarouba versicolor A.St.-Hil. tree C TC SLUI 5024 CE AM CAA Siparunaceae Siparuna guianensis Aubl tree C SLUI 5034 CE AM CAA AF Solanaceae Solanum paniculatum L. shrub TC SLUI 5030 CE AM CAA AF Passifloraceae Turnera melochioides Cambess. subshrub TC SLUI 5272 CE AM CAA AF Verbenaceae Casselia chamaedryfolia Cham.* herb RC CEN 97719 CE Lippia acutidens Mart. & Schauer shrub RC CEN 97724 CE CAA Lippia horridula (Epling) Salimena, Múlgura & Harley* herb TC SLUI 5119 CE Lippia origanoides Kunth* shrub RC CEN 95312 CE AM CAA AF 94

Vochysiaceae Qualea grandiflora Mart. shrub TC SLUI 5083 CE AM CAA AF Qualea parviflora Mart. shrub C TC SLUI 5082 CE AM CAA AF Vochysia haenkeana Mart.* tree C SLUI 5078 CE AM Vochysia rufa Mart.* tree C TC SLUI5106 CE

FIGURE SI Acumulation curves for (a) cerrado sensu stricto and (b) cerradão collection areas. Dotted lines correspond to species confidence intervals (95%).

CAPÍTULO III:

EDAPHIC CONDITIONS ARE SIGNIFICANTLY RELATED TO SPECIES COMPOSITION AND STRUCTURAL PARAMETERS IN TWO PHYSIOGNOMIES OF ECOTONAL CERRADO IN MARANHÃO, BRAZIL

Manuscrito que será submetido ao periódico Revista Brasileira de Ciências do Solo

Edaphic conditions are significantly related to species composition and structural parameters in two physiognomies of ecotonal Cerrado in Maranhão, Brazil

SARAIVA, Raysa Valéria Carvalho1; LEONEL, Léo Vieira1; CARVALHO, Izadora Santos de2; SILVA, Maurício Santos da3; FONSECA, Paloma Drielle Mourão da1; MUNIZ, Francisca

Helena1; FERRAZ, Tiago Massi1

1Universidade Estadual do Maranhão, Programa de Pós-Graduação em Agroecologia, Centro de Ciências Agrárias, Universidade Estadual do Maranhão, Av. Lourenço Vieira da Silva, s/n,

Jardim São Cristóvão, 65055-970, São Luís, Maranhão, Brazil

2Universidade Estadual do Maranhão, Programa de Pós-Graduação em Agricultura e Ambiente,

Centro de Estudos Superiores de Balsas, Praça Gonçalves Dias, s/n, Centro, 65800-000, Balsas,

Maranhão, Brazil

3Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia, Programa de Pós-Graduação em Ciâncias

Biológicas (Botânica), Av. André Araújo, 2936, Petrópolis, 69067-375, Manaus, Amazonas,

Brazil

Original Article

Tiago Massi Ferraz, [email protected], Orcid number 0000-0002-9840-3523

HIGHLIGHTS Soil properties are environmental filters in ecotonal Cerrado; Clay and K influenced species distribution in the typical cerrado; Aluminum, Mg and Ca influenced species distribution in the gallery forest; The typical cerrado is homogeneous in terms of vegetation composition and structure; The gallery forest is heterogeneous in terms of vegetation composition and structure.

ABSTRACT The Cerrado is known as the megadiverse tropical savanna, but only 6.5% of native vegetation is found in protected areas in Brazil. The objective of this study was to evaluate the influence of chemical and granulometric soil properties on the occurrence and abundance of herbaceous- shrub and regenerating tree species strata in the typical cerrado and gallery forest physiognomies in order to contribute to vegetation structure characterization and understanding of the soil-vegetation relationship in ecotonal Cerrado at Chapada das Mesas National Park. The line intersection method was used to determine vegetation composition and structure in physiognomies. Twelve sample units of typical cerrado and six sample units of gallery forest were determined. Surface soil samples (0-20 cm) were collected from both physiognomies, totaling five repetitions per sample unit. Redundancy, average comparisons and diversity measurement analyses were used. Fifty-nine species were recorded for typical cerrado and 56 for gallery forest. Eighteen species were newly recorded for the State of Maranhão. The existence of a significant association between structural parameters and soil properties emphasizes that edaphic factors are important environmental filters for the occurrence and distribution of strata species in the two physiognomies. Clay and K influenced species distribution in typical cerrado. Aluminum, Mg and Ca influenced species distribution in the gallery forest. Typical cerrado is homogeneous in terms of vegetation composition and structure, which was highlighted by low beta diversity values. In the gallery forest there is heterogeneity, and high beta diversity values revealed a high variation in species composition between the sample units. Research at CMNP contributed to filling the gap on vegetation in ecotonal areas. Aluminum and Ca were determinant for homogeneous and heterogeneous vegetation diversity. Conservation management of the Amazon Cerrado transition zone must consider diversity and edaphic conditions that can influence restoration of herbaceous-shrubs and regenerating tree vegetation. Keywords: herbaceous, shrubs, gallery forest, environmental filters, Cerrado.

1 INTRODUCTION

Brazil has the most diverse flora in the Americas with 33,161 species, of which more than half (55%) are restricted to its borders (Ulloa et al., 2017). The country comprises two of global biodiversity “hotspots”, the Atlantic Forest and the Cerrado (Myers et al., 2000; Kier et al., 2005). In this way, environmental policies and conservation strategies employed by Brazilian authorities are fundamental to safeguard ecosystem services (Alarcon et al., 2015; Rezende et al., 2018).

The most recent estimate for the number of Angiosperms in the Cerrado totals 12,113 species (Filardi et al., 2018). Despite expressive richness, only 6.5% of the Cerrado’s native vegetation is found in protected areas in Brazil (Françoso et al., 2015) and there are knowledge gaps regarding protected vegetation in conservation units (Oliveira et al., 2017).

The richness in plant species in the Cerrado can be seen by variations in formation type, which can be forest, savanna and grassland. These formations constitute different physiognomies (or phytophysiognomies), a term applied to the general external community appearance, which relates to characteristics such as vegetation structure, organization and architecture (Walter et al., 2011). In these physiognomies, the plant community is a collection of species integrated through competition, facilitation and links with abiotic and biotic factors. Vegetation structure and composition is determined by non-linear interactions between these processes which can be defined as environmental filters (Lortie et al., 2004).

In tropical ecotonal regions, integrated communities can exist on soils that present variations in fertility, physical properties and depth, which results in heterogeneity of physiognomies (Oliveras and Malhi, 2016). The complexity of plant responses to soil conditions may be related to the physical-chemical parameters of the soil, since the availability of nutrients is an important environmental filter (Lortie et al., 2004; Laliberté et al., 2013; Demetrio and Coelho, 2018).

In the Cerrado there are grassland and savanna formations submitted to the same climatic regime that sustains forest formations, so considering the climate as a determinant for the occurrence of physiognomies can be flawed (Bond, 2010). In this context, the complexity of the Cerrado vegetation is more related to soil fertility (Veenendaal et al., 2014; Soares et al., 2015). However, more research is needed to understand this topic, as the structure of vegetation can be influenced by nutrient availability in combination with other factors such as water 99

retention, geographic space and fire (Bond, 2010; Pivello et al., 2010; Oliveras and Malhi, 2016; Maracahipes-Santos et al., 2017).

The Cerrado is the biome that occupies most of the territory of the State of Maranhão, about 65% of the total area (Sano et al., 2008). The expansion of agricultural projects in Maranhão occurs predominantly in the Southwest and South regions, which coincides with distribution of part of the Cerrado in the State. Cerrado areas in these regions was identified as a conservation priority (MMA, 2018) due to the extension of continuious vegetation areas, which may be relevant to the species distribution process and ecosystem dynamics (Barreto, 2007).

The CMNP Cerrado has ecotone characteristics because of its geographical positioning in the Southwest portion of Maranhão’s Cerrado where it borders the Amazon Forest. In addition, the presence of altitudes lower than that of the Cerrado in the Brazilian Central Plateau (Feitosa, 2006) allows biogeographic barriers in species distribution to be overcome and thus there can be greater exchange between species of adjacent vegetation in this region. These characteristics contributed to the identification of the region as of high biological importance, through calculation in a study carried out by the organization WWF-Brasil and the Brazilian Ministry of the Environment (WWF, 2015).

In this context, the objective was to evaluate the influence of chemical and granulometric properties of the soil on the occurrence and abundance of species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata in the cerrado sensu stricto and in gallery forest physiognomies, aiming to contribute to the characterization of vegetation structure and for understanding the soil-vegetation relationship in the ecotonal Cerrado of the Chapada das Mesas National Park. It was tested the hypothesis that edaphic conditions are significantly related to species composition and structural parameters in the two physiognomies.

2 MATERIAL AND METHODS

Study area and experiment design

The study was conducted in the Chapada das Mesas National Park (CMNP) in the city of Carolina, Northeast Brazil (Figure 1). The relief is predominantly flat-undulating, with altitudes ranging from 250 m in the valleys and up to 524 m in the hills. Hilltops are relatively flat, which explains the name “Chapada das Mesas”. The regional climate is Tropical Aw (savannah with a drier season in winter), according to the Köppen classification (Belda et al., 100

2014). Average annual temperature is 26.1ºC and average annual precipitation is 1250 to 1500mm. The rainy season occurs between November and April while the dry season occurs between May and October, the most critical period in relation to fires. The class of quartzarenic neossols (Arenosols, Quartzipsamments) was predominant in the study area (IBAMA, 2013).

Figure 1. Location of the CMNP and areas of the typical cerrado and gallery forest areas considered in this study.

The general characterization of the Cerrado areas studied was made in accordance with Ribeiro and Walter (2008), considering: (i) typical cerrado is a savanna formation in which tree and shrub stratum predominates with irregular and twisted branches; it has tree cover of 20% to 50% and average height of the tree layer from 3 m to 6 m; (ii) gallery forest is a perennial forest vegetation that accompanies the small rivers and streams; it has tree coverage of 70% to 95% and the average height of the tree layer varies between 20 m and 30 m.

Semi-annual phytosociological research was carried out on the cerrado sensu stricto physiognomy, typical cerrado subtype, in two areas of 300 × 300 meters that were about 1.4 km apart. The two areas were subdivided into four plots measuring 150 × 150 meters. In area 1 of the typical cerrado, a line was placed in each of the plots in the years 2017 and 2018. The 101

same method was used in area 2 in 2018, totaling 12 sample units in the physiognomy. Minimum distance from one line to another was 60 m and total length of physiognomy sample was 480 m. In parallel, semi-annual phytosociological research was carried out on the gallery forest physiognomy in an area of 640 × 70 m along the course of a Farinha River tributary. During the rainy season, the stream level increases, but it does not even flood gallery forest physiognomy. In this single plot along the stream, six lines were placed with a minimum distance of 100m between them and the total sample length was 240 m (Table 1).

Fire events

From Landsat satellite image analysis (with spatial resolution of 30m) of TM, ETM + and OLI sensors, burn mark occurrence was verified in the two areas of typical cerrado from 2016 to 2018 (Table 1).

Table 1. Physiognomies types for phytosociological and edaphic analysis at CMNP, Carolina, MA. TC1: Typical cerrado area 1; TC2: Typical cerrado area 2 and GF: Gallery Forest; * Not evaluated.

Code Coordinates Altitude (a.s.l.) Collection date Post-burn time TC 1 6°56'47.68"S, 47°22'20.35"W 220 Oct/2017 Four months TC 2 6°56'46.7"S, 47°22'23.65"W 216 Oct/2017 Four months TC 3 6°56'51.92"S, 47°22'26.89"W 211 Oct/2017 Four months TC 4 6°56'56.16"S, 47°22'20.21"W 219 Oct/2017 Four months TC 5 6°56'48.49"S, 47°22'18.89"W 222 Apr/2018 Ten months TC 6 6°56'52.17"S, 47°22'23.82"W 216 Apr/2018 Ten months TC 7 6°56'48.49"S, 47°22'24.76"W 214 Nov/2018 Six months TC 8 6°56'55"S, 47°22'22.30"W 216 Nov/2018 Six months TC 9 6°56'32.6"S, 47°22'53.4"W 194 Apr/2018 Two years and six months TC 10 6°56'33.64"S, 47°22'54.92"W 192 Apr/2018 Two years and six months TC 11 6°56'28.97"S, 47°22'51.4"W 197 Nov/2018 Three years and one month TC 12 6°56'26.1"S, 47°22'53.6"W 199 Nov/2018 Three years and one month GF 1 6°56'39.39"S, 47°22'55.54"W 190 Oct/2017 * GF 2 6°56'46.29"S, 47°22'54.34"W 191 Oct/2017 * GF 3 6°56'43.15"S, 47°22'55.13"W 192 Apr/2018 * GF 4 6°56'31.94"S, 47°22'57.24"W 192 Apr/2018 * GF 5 6°56'36.22"S, 47°22'57.52"W 193 Nov/2018 * GF 6 6°56'28.72"S, 47°22'57.44"W 193 Nov/2018 *

102

Vegetation sampling and community structure

The line intersection method (Canfield, 1941), adapted by Munhoz and Araújo (2011), was used to determine composition, coverage and frequency of herbaceous, shrub and regenerating tree species in the community. The method consisted of installing 40-meter graduated lines, at a height of about 10 cm from the ground, in the vegetation areas of the cerrado sensu stricto and gallery forest physiognomies. Each line was considered a sample unit, subdivided into 1-meter segments, which represented sample subunits.

Occurrence, height and horizontal projection of each species intersected by the line or that occurred below it were recorded. The horizontal projection sum of each species in all sample subunit corresponded to its absolute coverage value in the area. Relative coverage was given by dividing the absolute coverage of each species by the sum of the absolute coverage of all species multiplied by 100. Registration of each species in the sample units was used to determine their frequency in the physiognomies. The collection numbers of the botanical material (reproductive or vegetative) were noted for later identification. Plants with many branches were considered to be a single individual. The following phytosociological parameters were calculated: absolute (FA) and relative (FR), absolute (CA) and relative (CR) coverage, importance value index (VI), obtained by adding the relative frequency and coverage values, the Shannon-Weiner diversity index (H’) (Krebs, 1989), Pielou's equitability (J) (Krebs, 1989; Pielou, 1977) and calculated β-diversity using the formula of Whittaker (1970).

To correlate species constancy in vegetation types, the association index (IAx,y) between a pair of species with a high importance value index was calculated. The index was calculated for pairs of sample units and was multiplied by 100 so that it was given in percentage (Porto, 2008):

푆푥,푦 퐼퐴푥,푦 = 푆푥,푦 + 푆푥 + 푆푦

Where: 퐼퐴푥,푦: Association index between species x and y; 푆푥,푦: number of SuAs that species x and y occur together; 푆푥: number of SuAs in which the species x occurs without the presence of y; 푆푦: number of SuAs in which the species y occurs without the presence of x.

Soil sample

Soil samples (0-20 cm) were collected at all plots, each six months in 2017 and 2018 in both physiognomies, totaling five replicates per sample unit. Chemical and physical analyzes 103

were conducted at the Soil Analysis Laboratory at the State University of Maranhão, in compliance with the Embrapa protocol (1997). Chemical analyses measured the following variables: soil pH (CaCl2); P, Na and K by the Mehlich-1 extraction method; Ca, Mg and Al by extraction with 1 mol/L KCl; H+Al by extraction with KCl N; Al saturation index; C and organic matter (OM) after oxidation with 0.5 mol/L Na2Cr2O7, and 5 mol/L H2SO4; and remaining P (P-rem), using 0.01 mol/L CaCl2. The granulometric analysis was performed using the pipette method (Embrapa, 1997). For the interpretation of the results, we used the criteria defined by the Soil Global Information System, SoilGrids (Hengl et al., 2014)

Botanical identification

Botanical material was herborized and exsiccates were deposited in the SLUI herbarium, State University of Maranhao, UEMA, with duplicates in ALCB, FLOR, HUEFS, MAR and UB herbariums. Species were identified using specialized bibliography, taxonomist expertise, specimen comparison in the SLUI herbarium and virtual international herbariums through the worldwide network. The floristic list was compiled according to the classification system based on APG IV (2016) and spelling of species names was confirmed by consulting the Missouri Botanical Garden database contained in the “Tropical System” (tropicos.org ) and the REFLORA Program (Flora do Brasil 2020 under construction). The species list in the “Brazilian Flora Group” (BFG, 2018) database was used to obtain information on endemism (species that occur only in the Cerrado biome), geographic distribution and new species registered in Maranhão and in the Cerrado biome.

Budowski's proposal (1965) and Almeida's proposal (2016) were used for the ecophysiological group classification. The species were separated into ecological groups according to life strategies and lighting requirements: pioneer (P), early secondary (ES), late secondary (LS) and demanding climax of light (CL). Determination of the ecological group for each species was based on characteristics presented by young (immature) and adult individuals (reproductive phase), after review of specific literature and information from floristic listings (Carvalho et al., 2012; Abreu et al., 2014). Species classification according to habit followed the general descriptions of Souza et al. (2013) for tree, shrub, sub-shrub, grass and creeper. Species classification was determined according to the life form (Raunkiaer, 1984) and the dispersion syndrome of the species with the highest importance value.

104

Statistical analysis

To verify sample sufficiency the Jackknife-1 richness estimator (permutations N = 9999) was used. For floristic richness and diversity analysis, incidence and species abundance matrices in the sample units were used. With chemical matrices and physical parameters of the soil, it was possible to test the difference between the sample units for edaphic characteristics by the Kruskal-Wallis non-parametric test (at a significance level of 5%), as the data had not normal distribution. When significant, paired comparisons were conduced using the Mann- Whitney test (Hollander and Wolfe, 1999).

In order to obtain direct inferences about species' relationships with environmental factors, Redundancy analysis (RDA) was used (Legendre and Legendre, 2012). For these analyzes, composition and species abundance matrices were used, in which species that occurred in only one sample unit were removed, following the routine proposed by Eisenlohr (2014) and that had an abundance ≤ 10. The Hellinger transformation was applied to species matrices (Legendre and Gallagher, 2001). The chemical and physical parameter matrices of the soil were also used, which were transformed logarithmically and edaphic data was examined to eliminate variables with autocorrelation ≥ 0.7. After the RDA analysis, group significance was tested using a permuted ANOVA variance analysis (Legendre and Legendre, 2012).

To test the hypothesis that the floristic patterns are distance-dependent, we set a Generalized Linear Model (GLM) assuming both a Poisson error distribution and a log function. In this model we investigate whether the number of species between the sampled areas is explained by the linear distance between them. In order to build the independent variables in this model, we calculated the species richness between the sample units and the linear distance in kilometers. To evaluate the relationship between the distance (in km) among pairs of sample units and their respective values of β-diversity, we used simple regression analysis.

Analyses were carried out using the software R (version 3.6.1), packagages “vegan”,“ade4”, “biodiversityR” (R Development Core Team, 2016); IBM SPSS version 22 (Allen et al., 2014) and PAST 3 (Hammer et al., 2001).

3 RESULTS

Typical cerrado structure

A total of 1529 individuals, distributed in 59 species, 48 genera and 25 families were recorded in twelve sample units of typical cerrado, where the number of species per sample unit 105

ranged from 10 to 21. The families with the largest number of species were Fabaceae (n = 16), Euphorbiaceae (n = 4) and Poaceae (n = 4). Twelve families were represented by a single species. Fabaceae was the family with the largest number of species per sample unit. Of the total species collected, 46 belonged to the herbaceous-shrub stratum and 13 were arboreal in regeneration. As for distribution, eight species were new for Maranhão, six of them occurred exclusively in the Cerrado and seven occurring exclusively in the Cerrado and Caatinga biomes (Table 2, Figure 2).

In total, 45.76% of the species were classified as pioneer, 28.81% secondary and 25.42% climax. There was a high abundance of herbaceous individuals from the hemicryptophyte and camephyte life forms, represented by the species with the highest cover, relative frequency and importance, Trachypogon spicatus (L.f.) Kuntze and Croton agoensis Baill., respectively. The highest association index, 62.82%, was obtained for the two species in lines 7 and 8. The two species with the highest importance values (7.30% to 70.87%) presented annual flowering and fruiting, with dispersion of the anemochoric type of dry fruits (Table 2, Figure 3).

The average vegetation coverage per sample unit was 20.65 m. The largest extent of uncovered soil (26.15 m, 65.38%) was observed in area 1, in sample unit 3, during the drought period in October 2017; the smallest extension (13.6 m, 34%) was found in area 2, in sample unit 10, during the rainy season in April 2018.

Gallery forest structure

A total of 440 individuals, distributed in 56 species, 51 genera and 33 families were registered in six sample units of gallery forest, where the number of species per sample unit ranged from 15 to 26. The families with the largest number of species were Fabaceae (n = 8), Arecaceae (n = 5), Annonaceae and Myrtaceae (n = 4). Twenty-five families were represented by a single species. Fabaceae was the family with the largest number of species per sample unit. Of the total species collected, 41 belonged to the herbaceous-shrub stratum, eight were climbing plants and 15 were regenerating trees. As for distribution, 11 were new records for the State of Maranhão, five occurred exclusively in the Cerrado biome and ten of them occurred exclusively in the Cerrado and Amazon biomes (Table 3, Figure 4).

In total, 30.36% of the species were classified as pioneer, 44.64% secondary and 25% climax. There was a high abundance of individuals from phanerophytic (39) and liana (8) forms of life. The species with the highest coverage, relative frequency and importance were Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand and Bauhinia dubia G. Don, respectively (Figure 5). 106

Table 2. Species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata that occurred in twelve sampling units of typical cerrado in CMNP, Carolina, MA. S: shrub; R: regenerating tree; H: herbaceous; Sb: subshrub. Cam: camephyte; Fan: phanerophytic; Geo: geophyte; Hem: hemicryptophyte. MH: maximum height; AC: absolute coverage; RC: relative coverage; AF: absolute frequency; RF: relative frequency; N: individuals number; IV: importance value; CL: demanding of light climax; ES: early secondary; EG: ecological group; LS: late secondary; P: pioneer; * New occurrence for MA; # Occurs exclusively in the Cerrado; + Occurs exclusively in the Cerrado and Caatinga.

Life AF RF AC RC MH IV Family Species Habit EG N Voucher form (%) (%) (cm) (%) (cm) (%)

Amaranthaceae Gomphrena demissa Mart.* Sb Hem P 2 16.67 1.18 38 0.15 9 1.34 SLUI 4920 Amaranthaceae Gomphrena virgata Mart. * Sb Geo P 16 25.00 1.78 247 1.00 71 2.77 SLUI 5416 Anacardiaceae Anacardium occidentale L. R Fan CL 1 8.33 0.59 9 0.04 26 0.63 SLUI 4748 Apocynaceae Himatanthus obovatus (Müll. Arg.) Woodson R Fan CL 2 16.67 1.18 44 0.18 44 1.36 SLUI 4921 Arecaceae Astrocaryum campestre Mart. H Cam CL 14 25.00 1.78 284 1.15 68 2.92 SLUI 4930 Arecaceae Syagrus allagopteroides Noblick & Lorenzi # H Cam CL 23 58.33 4.14 350 1.41 70 5.55 SLUI 4929 Bignoniaceae Cybistax antisyphilitica (Mart.) Mart. R Fan CL 2 16.67 1.18 33 0.13 26 1.32 SLUI 4939 Bignoniaceae Handroanthus chrysotrichus (Mart. ex DC.) Mattos * R Fan LS 2 16.67 1.18 42 0.17 33 1.35 SLUI 4938 Bignoniaceae Zeyheria montana Mart. S Fan P 1 8.33 0.59 5 0.02 36 0.61 SLUI 5088 Calophyllaceae Kielmeyera coriacea Mart. & Zucc. S Fan P 1 8.33 0.59 8 0.03 7.5 0.62 SLUI 4943 Chrysobalanaceae Couepia grandiflora Benth. R Fan LS 1 8.33 0.59 19 0.08 19 0.67 SLUI 4751 Chrysobalanaceae Hirtella ciliata Mart. & Zucc. S Fan P 5 33.33 2.37 125 0.50 160 2.87 SLUI 5090 Combretaceae Combretum mellifluum Eichler S Fan ES 17 33.33 2.37 391 1.58 128 3.94 SLUI 5242 Connaraceae Connarus suberosus Planch. # S Fan P 10 33.33 2.37 133 0.54 96 2.90 SLUI 4755 Convolvulaceae Evolvulus sp. H Hem P 1 8.33 0.59 4 0.02 53 0.61 SLUI 5414 Convolvulaceae Evolvulus frankenioides Moric. * H Hem P 1 8.33 0.59 9 0.04 2 0.63 SLUI 5128 Cyperaceae Bulbostylis truncata (Nees) M.T.Strong H Hem ES 1 8.33 0.59 5 0.02 7 0.61 SLUI 5420 Cyperaceae Rhynchospora trichochaeta C.B.Clarke * H Hem P 7 25.00 1.78 92 0.37 51 2.15 SLUI 4973 Ebenaceae Diospyros lasiocalyx (Mart.) B.Walln. S Fan CL 11 41.67 2.96 145.5 0.59 67 3.55 SLUI 4948 Euphorbiaceae Croton agoensis Baill. H Cam P 339 100.00 7.10 2408 9.71 159 16.81 SLUI 5276 Euphorbiaceae Croton mucronifolius Müll.Arg + Sb Cam P 12 41.67 2.96 127 0.51 78 3.47 SLUI 5076 107

Euphorbiaceae Manihot caerulescens Pohl Sb Geo ES 1 8.33 0.59 10 0.04 46 0.63 SLUI 5278 Euphorbiaceae Microstachys bidentata (Mart.& Zucc.) Esser Sb Geo P 1 8.33 0.59 0.5 0.00 34 0.59 SLUI 5417 Fabaceae Andira vermifuga (Mart.) Benth. R Fan CL 4 33.33 2.37 100 0.40 74 2.77 SLUI 4756 Fabaceae Bauhinia acuruana Moric. + Sb Fan ES 3 25.00 1.78 58.5 0.24 50 2.01 SLUI 4990 Fabaceae Centrosema angustifolium (Kunth) Benth. T Li P 4 8.33 0.59 20 0.08 11 0.67 SLUI 4988 Fabaceae Chamaecrista desvauxii (Collad.) Killip H Cam P 3 16.67 1.18 64 0.26 119 1.44 SLUI 4951 Fabaceae Chamaecrista flexuosa (L.) Greene H Cam P 6 8.33 0.59 53 0.21 35 0.81 SLUI 4950 Fabaceae Chamaecrista juruenensis (Hoehne) H.S.Irwin & Barneby# Sb Cam P 1 8.33 0.59 14 0.06 78 0.65 SLUI 5275 Fabaceae Chamaecrista nictitans (L.) Moench H Hem P 1 8.33 0.59 9 0.04 48 0.63 SLUI 5277 Fabaceae Desmodium barbatum (L.) Benth. Sb Hem P 11 16.67 1.18 79 0.32 92 1.50 SLUI 5423 Fabaceae Enterolobium gummiferum (Mart.) J.F.Macbr. R Fan LS 2 16.67 1.18 39 0.16 89 1.34 SLUI 5213 Fabaceae Eriosema sp. H Hem ES 2 8.33 0.59 18 0.07 32 0.66 SLUI 5421 Fabaceae Galactia jussiaeana Kunth Sb Cam ES 2 8.33 0.59 10.5 0.04 121 0.63 SLUI 4989 Fabaceae Mimosa somnians Humb. & Bonpl. ex Willd. Sb Fan ES 37 75.00 5.33 490.5 1.98 102 7.30 SLUI 4969 Fabaceae Parkia platycephala Benth. R Fan CL 4 16.67 1.18 77 0.31 64.5 1.49 SLUI 4758 Fabaceae Stryphnodendron rotundifolium Mart. + S Fan P 13 33.33 2.37 261.5 1.05 193 3.42 SLUI 5241 Fabaceae Tachigali rubiginosa (Mart. ex Tul.) Oliveira-Filho R Fan CL 1 8.33 0.59 32 0.13 30 0.72 SLUI 4750 Fabaceae Vatairea macrocarpa (Benth.) Ducke + R Fan CL 1 8.33 0.59 12 0.05 37 0.64 SLUI 4955 Malpighiaceae Byrsonima crassifolia (L.) Kunth R Fan CL 27 58.33 4.14 538 2.17 152 6.31 SLUI 4754 Malpighiaceae Byrsonima oblongifolia A.Juss. Sb Geo ES 12 25.00 1.78 236.5 0.95 47 2.73 SLUI 5415 Malpighiaceae Camarea affinis A.St.-Hil. # Sb Hem ES 1 8.33 0.59 6 0.02 26 0.62 SLUI 5427 Malvaceae Ayenia angustifolia A.St.-Hil. & Naudin + Sb Cam ES 4 25.00 1.78 20 0.08 109 1.86 SLUI 5234 Malvaceae Ayenia latifolia Cristóbal + Sb Cam ES 2 8.33 0.59 41 0.17 24 0.76 SLUI 5422 Myrtaceae Psidium firmum O.Berg * S Cam ES 6 8.33 0.59 84 0.34 66 0.93 SLUI 5419 Ochnaceae Ouratea parvifolia (A.St.-Hil.) Engl. * S Fan CL 2 16.67 1.18 29 0.12 67 1.30 SLUI 5071 Passifloraceae Turnera melochioides Cambess. Sb Cam ES 11 58.33 4.14 62 0.25 48 4.39 SLUI 5272 Plantaginaceae Tetraulacium veroniciforme Turcz. H Cam P 1 8.33 0.59 6 0.02 15 0.62 SLUI 5428 Poaceae Axonopus aureus P. Beauv. H Hem P 8 25.00 1.78 223 0.90 133 2.67 SLUI 5243 108

Poaceae Axonopus polydactylus (Steud.) Dedecca H Hem P 35 41.67 2.96 594.5 2.40 127 5.36 SLUI 5233 Poaceae Paspalum spissum Swallen H Hem P 15 25.00 1.78 219 0.88 159 2.66 SLUI 5232 Poaceae Trachypogon spicatus (L.f.) Kuntze H Hem P 775 100.00 7.10 15816.5 63.77 183 70.87 SLUI 5077 Salicaceae Casearia sylvestris Sw. S Fan ES 19 50.00 3.55 285.5 1.15 133 4.70 SLUI 5028 Simaroubaceae Homalolepis ferruginea (A.St.-Hil.) Devecchi & Pirani # R Fan CL 5 8.33 0.59 39 0.16 49 0.75 SLUI 5245 Verbenaceae Lippia acutidens Mart. & Schauer + S Cam P 3 8.33 0.59 8 0.03 21 0.62 SLUI 5424 Verbenaceae Lippia grata Schauer Sb Cam P 27 25.00 1.78 507 2.04 153 3.82 SLUI 5418 Vochysiaceae Qualea grandiflora Mart. S Fan CL 1 8.33 0.59 6 0.02 49 0.62 SLUI 5083 Vochysiaceae Qualea parviflora Mart. S Fan CL 3 25.00 1.78 49 0.20 64 1.97 SLUI 5082 Vochysiaceae Vochysia rufa Mart.* # R Fan CL 6 16.67 1.18 164 0.66 106 1.84 SLUI 5106

Figure 2. Species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata of typical cerrado in CMNP. (a) Croton agoensis Baill.; (b) Syagrus allagopteroides Noblick & Lorenzi; (c) Camarea affinis A.St.-Hil; (d) Turnera melochioides Cambess. (SARAIVA, R.V.C.) 109

Figure 3. Abundance of species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata of typical cerrado sample units (CT) in CMNP (abundance ≥ 10). Acam: Astrocaryum campestre; Apol: Axonopus polydactylus; Bcra: Byrsonima crassifolia; Bobl: Byrsonima oblongifolia; Cmel: Combretum mellifluum; Crag: Croton agoensis; Csub: Connarus suberosus; Csyl: Casearia sylvestris; Cmuc: Croton mucronifolius;Dbar: Desmodium barbatum; Dlas: Diospyros lasiocalyx; Gvir: Gomphrena virgata; Lgra: Lippia grata; Msom: Mimosa somnians; Pspi: Paspalum spissum; Sall: Syagrus allagopteroides; Srot: Stryphnodendron rotundifolium; Tmel: Turnera melochioides; Tspi: Trachypogon spicatus.

110

Table 3. Species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata that occurred in six sampling units of gallery forest in CMNP, Carolina, MA. C: climbing; S: shrub; R: regenerating tree; H: herbaceous; Sb: subshrub. Cam: camephyte; Fan: phanerophytic; Geo: geophyte; Hem: hemicryptophyte. MH: maximum height; AC: absolute coverage; RC: relative coverage; AF: absolute frequency; RF: relative frequency; N: individuals number; IV: importance value; CL: demanding of light climax; ES: early secondary; EG: ecological group; LS: late secondary; P: pioneer. * New occurrence for MA; # Occurs exclusively in the Cerrado; + Occurs exclusively in the Cerrado and Amazon.

Life AF RF AC RC MH IV Family Species Habit EG N Voucher form (%) (%) (cm) (%) (cm) (%) Annonaceae Annona emarginata (Schltdl.) H.Rainer * S Fan ES 1 16.67 0.81 5 0.08 12 0.90 SLUI 4924 Annonaceae Annona sp. S Fan P 1 16.67 0.81 19 0.32 77 1.13 Annonaceae Duguetia marcgraviana Mart. + R Fan LS 2 16.67 0.81 49.5 0.82 51 1.64 SLUI 5068 Annonaceae Guatteria sellowiana Schltdl. * S Fan ES 2 33.33 1.63 21 0.35 31 1.98 CEN 97648 Apocynaceae Blepharodon amazonicum (Benth.) Fontella + C Li ES 1 16.67 0.81 5 0.08 15 0.90 SLUI 5481 Araceae Anthurium croatii Madison + H Hem ES 1 16.67 0.81 5 0.08 25 0.90 SLUI 5484 Arecaceae Attalea eichleri (Drude) A.J.Hend. # H Fan P 18 66.67 3.25 429.5 7.15 195 10.41 SLUI 4931 Arecaceae Attalea speciosa Mart. ex Spreng.+ H Fan P 7 66.67 3.25 101 1.68 179 4.93 SLUI 5129 Arecaceae Oenocarpus distichus Mart.+ H Fan CL 36 100.00 4.88 449.5 7.49 98 12.37 SLUI 5069 Arecaceae Syagrus allagopteroides Noblick & Lorenzi * H Cam CL 2 16.67 0.81 87 1.45 29 2.26 SLUI 4929 Arecaceae Astrocaryum vulgare Mart. + H Fan P 4 33.33 1.63 44 0.73 32 2.36 SLUI 39 Bromeliaceae Ananas ananassoides (Baker) L.B.Sm. H Hem ES 2 16.67 0.81 21 0.35 40 1.16 CEN 97680 Burseraceae Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand R Fan CL 50 100.00 4.88 575.8 9.59 184 14.47 SLUI 4759 Burseraceae Protium altissimum (Aubl.) Marchand R Fan P 2 16.67 0.81 101 1.68 190 2.50 SLUI 5085 Burseraceae Bursera sp. * S Cam P 3 33.33 1.63 38 0.63 35 2.26 SLUI 5482 Celastraceae Celastrus liebmannii Standl. * C Li ES 1 16.67 0.81 2 0.03 95 0.85 SLUI 5479 Chrysobalanaceae Hirtella glandulosa Spreng. S Fan P 3 16.67 0.81 94 1.57 188 2.38 SLUI 5470 Cyperaceae Rhynchospora cephalotes (L.) Vahl H Hem P 33 50.00 2.44 524 8.73 93 11.17 SLUI 5463 Dilleneaceae Davilla nitida (Vahl) Kubitzki C Li ES 9 16.67 0.81 112.5 1.87 59 2.69 SLUI 4752 Dilleneaceae Doliocarpus dentatus (Aubl.) Standl. C Li ES 11 66.67 3.25 124 2.07 115 5.32 SLUI 5466 Euphorbiacaee Maprounea guianensis Aubl. R Fan CL 1 16.67 0.81 15 0.25 52 1.06 CEN97510 111

Fabaceae Bauhinia dubia G.Don + S Fan ES 69 100.00 4.88 489.4 8.15 134 13.03 SLUI 5092 Fabaceae Cassia L. R Fan P 3 16.67 0.81 77 1.28 158 2.10 CEN97503 Fabaceae Copaifera langsdorffii Desf. R Fan CL 11 100.00 4.88 86 1.43 88 6.31 SLUI 5089 Fabaceae Inga laurina (Sw.) Willd. R Fan ES 6 16.67 0.81 85 1.42 107 2.23 SLUI 5067 Fabaceae Machaerium sp. S Fan P 3 16.67 0.81 54 0.90 54 1.71 CEN97797 Fabaceae Schnella glabra (Jacq.) Dugand+ C Li ES 13 83.33 4.07 262 4.36 140 8.43 SLUI 5066 Fabaceae Senna latifolia (G.Mey.) H.S.Irwin & Barneby Sb Fan ES 2 33.33 1.63 17.5 0.29 22 1.92 SLUI 5073 Fabaceae Stryphnodendron rotundifolium Mart. S Fan P 1 16.67 0.81 3.5 0.06 81 0.87 SLUI 5241 Hypericaceae Vismia guianensis (Aubl.) Pers S Fan P 2 33.33 1.63 25 0.42 71 2.04 SLUI 5247 Malpighiaceae Byrsonima verbascifolia (L.) DC. S Fan ES 1 16.67 0.81 15 0.25 51 1.06 SLUI 5483 Marantaceae Maranta sp. H Hem ES 8 16.67 0.81 123 2.05 46 2.86 Melastomataceae Miconia albicans (Sw.) Triana S Fan P 3 16.67 0.81 44 0.73 117 1.55 SLUI 4927 Myrtaceae Campomanesia sp. S Fan ES 18 83.33 4.07 272.3 4.54 170 8.60 SLUI 5468 Myrtaceae Campomanesia grandiflora (Aubl.) Sagot S Fan ES 12 33.33 1.63 170.5 2.84 132 4.47 SLUI 5486 Myrtaceae Myrcia linearifolia Cambess. * Sb Fan ES 1 16.67 0.81 3 0.05 18 0.86 SLUI 5474 Myrtaceae Myrcia splendens (Sw.) DC. * R Fan P 10 50.00 2.44 104.5 1.74 93 4.18 SLUI 5487 Ochnaceae Ouratea parvifolia (A.St.-Hil.) Engl. * R Fan CL 4 50.00 2.44 59 0.98 95 3.42 SLUI 5433 Opiliaceae Agonandra brasiliensis Miers ex Benth. & Hook.f R Fan CL 1 16.67 0.81 20 0.33 23 1.15 SLUI 4967 Passifloraceae Turnera stipularis Urb. # S Fan ES 5 50.00 2.44 59 0.98 47 3.42 SLUI 5464 Poaceae Ichnanthus hoffmannseggii (Roem. & Schult.) Döll + H Hem P 10 16.67 0.81 149 2.48 38 3.29 SLUI 5485 Poaceae Streptostachys asperifolia Desv. H Hem P 1 16.67 0.81 2 0.03 21 0.85 SLUI 5461 Polygonaceae Coccoloba mollisCasar. R Fan P 2 33.33 1.63 46 0.77 99 2.39 SLUI 5480 Proteaceae Roupala montana Aubl. * R Fan CL 3 33.33 1.63 51.5 0.86 58 2.48 SLUI 5080 Pteridaceae Adiantum deflectens Mart. H Hem ES 1 16.67 0.81 14 0.23 19 1.05 CEN95462 Rhamnaceae Rhamnidium elaeocarpum Reissek R Fan CL 5 33.33 1.63 89 1.48 75 3.11 SLUI 5467 Rubiaceae Amaioua guianensis Aubl.* S Fan CL 3 50.00 2.44 90.5 1.51 145 3.95 SLUI 5070 Rubiaceae Cordiera myrciifolia (K.Schum.) C.H.Perss. & Delprete S Fan CS 3 33.33 1.63 15.8 0.26 76 1.89 SLUI 5465 Rubiaceae Coussarea paniculata (Vahl) Standl. R Fan CS 1 16.67 0.81 49 0.82 190 1.63 CEN97754 Rutaceae Zanthoxylum sp. S Fan ES 1 16.67 0.81 13 0.22 98 1.03 SLUI 5472 112

Salicaceae Casearia javitensis Kunth S Fan ES 9 66.67 3.25 111 1.85 114 5.10 SLUI 5469 Sapindaceae Serjania grandifolia Sagot ex Radlk.. C Li ES 1 16.67 0.81 1.5 0.02 87 0.84 SLUI 5473 Simaroubaceae Simarouba versicolor A.St.-Hil. R Fan CL 7 50.00 2.44 52.5 0.87 120 3.31 SLUI 5024 Siparunaceae Siparuna guianensis Aubl S Fan CS 24 83.33 4.07 473 7.88 156 11.94 SLUI 5034 Smilacaceae Smilax campestris Griseb. * C Li ES 5 33.33 1.63 47 0.78 111 2.41 SLUI 5217 Vitaceae Cissus sp. C Li ES 1 16.67 0.81 6 0.10 107 0.91 SLUI 5471

Figure 4. Species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata of gallery forest in CMNP. (a) Bauhinia dubia G.Don.; (b) Rhynchospora cephalotes (L.) Vahl; (c) Oenocarpus distichus Mart.(em regeneração); (d) Turnera stipularis Urb. (SARAIVA, R.V.C.) 113

Figure 5. Abundance of species of the herbaceous-shrub and regenerating tree strata of gallery forest sample units (GF) in CMNP (abundance ≥ 10). Aeic: Attalea eichleri; Bdub: Bauhinia dubia; Casp: Campomanesia sp.; Clan: Copaifera langsdorffii; Cmgran: Campomanesia grandiflora; Dden: Doliocarpus dentatus; Mspl: Myrcia splendens; Odis: Oenocarpus distichus; Phep: Protium heptaphyllum; Rcep: Rhynchospora cephalotes; Sgla: Schnella glabra; Sgui: Siparuna guianensis.

114

The highest association index, 16%, was obtained for both species in lines 1 and 4. Both species with high importance values (10.41 to 14.47%) presented annual flowering and fruiting, P. heptaphyllum has zoochoric dispersion and B. dubia of the autochorous type (Figure 5).

The average vegetation coverage per sample unit was 10.15 m. The largest extent of uncovered soil (34.85 m, 87.12%) was observed during the rainy period in April 2018, in sample unit 4; the smallest extension (24.37 m, 60.92%) was verified during the dry period in October 2017, in sample unit 1.

Physiognomy sample sufficiency and diversity

The analytical richness estimator (Jackknife-1) showed a total of 80 and 79.33 species for the total sampling of typical cerrado and gallery forests, respectively. Thus, there was a good representation of common species and part of rare species in physiognomies. Considering the species of the herbaceous-shrub stratum of the typical cerrado, sample units 7 and 8 were the most diverse and most equitable and sample units 3 and 4 were the least diverse and least equitable. For gallery forests, sample units 3 and 6 were the most diverse and most equitable; the sample units 4 and 5 were the least diverse and the least equitable (Table 4).

Table 4. Shannon-Weiner diversity index (H') and índice Pielou's equitability (J) for the herbaceous- shrub species of twelve sampling units of typical cerrado (TC) and six of gallery forest (GF). *Nonexistent 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 TC N 92 94 113 114 145 160 171 159 90 103 132 107 TC S 10 12 9 8 18 13 18 18 9 10 10 8 TC 1.12 1.23 0.76 0.96 1.89 1.45 1.95 2.05 1.22 1.26 1.47 1.4 H’ TC J 0.49 0.49 0.35 0.46 0.66 0.56 0.68 0.71 0.56 0.55 0.64 0.67 GF N 62 61 75 67 32 35 * * GF S 15 16 21 15 10 12 GF * * 2.28 2.14 2.69 1.63 2.06 2.38 H’ GF J 0.84 0.77 0.88 0.6 0.89 0.96 * *

Edaphic factors and vegetation

In typical cerrado, the soil showed a red color, sandy texture, good aeration, large pores and high permeability. The gallery forest soil showed similar physical characteristics, but was brownish. Regarding chemical variables, the soils of both physiognomies were characterized as strongly acidic, with low levels of organic matter, Na, P, K; medium to low Mg content and with the presence of exchangeable aluminum in high quantity. Calcium concentration was 115

considered low in typical cerrado and in sample unit 2 of the gallery forest (the other units had high levels). There was a difference between the physiognomies regarding concentrations of K, Ca, Mg, H + Al, Al, H and granulometric parameters (Figure 6).

The Redundancy Analysis revealed that the typical cerrado and gallery forest sample units formed two distinct groups, based on composition and species abundance, and their relationship with the chemical and granulometric soil properties. The first ordination axis explained 81.96% of structure and composition variation, which evidenced the clear separation of both physiognomies’ sample units. The variable Al was more important for the first ordination axis. The predictor variables associated with each group presented pronounced differences. The second axis explained 6.49% of the variation in structure and species composition. The variable Ca was more important for the second ordination axis. The groups formed by the RDA were confirmed by the Variance Analysis (F1, 4 = 8.3; p = 0.001) (Figure 7).

In typical cerrado, the RDA identified two groups of species. The first group made of species with higher coverage and importance values, with emphasis on Trachypogon spicatus (L.f.) Kuntze and Croton agoensis Baill. and associated species that tended to occur in clayish soils with high K content. The second group formed by Lippia grata Schauer, Mimosa somnians Humb. & Bonpl. Ex Willd., Astrocaryum campestre Mart., Connarus suberosus Planch., Casearia sylvestris Sw., Desmodium barbatum (L.) Benth., Axonopus polydactylus (Steud.) Dedecca, Gomphrena virgata Mart., Combretum mellifluum Eichler, Byrsonima crassifolia (L.) Kunth and Diospyros lasiocalyx (Mart.) B.Walln. is negatively associated with the parameters Ca and Mg (Figure 7).

The RDA for gallery forest identified two groups of species. The first group suggested that species with higher coverage and importance values Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand e Bauhinia dubia G.Don and associated species tend to be more abundant in soils with high Al, Mg and Ca content. The second group suggested that Attalea eichleri (Drude) A.J.Hend., Rhynchospora cephalotes (L.) Vahl, Siparuna guianensis Aubl, Myrcia splendens (Sw.) DC. and Schnella glabra (Jacq.) Dugand had densities negatively associated to K and clay values (Figure 5). The variation in the occurrence and abundance of the species among the two physiognomies can be explained by the purely edaphic fraction, adjusted R² = 68.22%, while 31.78% (residuals) remain unexplained. 116

GLM and beta diversity

The variation in number of shared species was not explained by linear distance between the studied areas in typical cerrado (Poisson GLM: χ2 = 10.94, p = 0.686) and in gallery forest (Poisson GLM: χ2 = 4.624, p = 0.993). The relationship between the distances among typical cerrado areas and the corresponding values of β-diversity was not significant (F1,64 = 4.15, R =

0.247, p = 0.05; Figure 8a), the same was verifies for gallery forest areas (F1,13 = 0.62, R = 0.213, p = 0.445; Figure 8b).

118

a b

4 DISCUSSION

Botanical families

Fabaceae was the family with the largest number of species in the cerrado sensu stricto and in the gallery forest, which highlights the prevalence of the family in the herbaceous and forest strata in different areas of the Brazilian Cerrado (Assunção et al., 2011; Campos et al., 2016; Souza et al., 2018) and its importance in the neotropics (Felfili et al., 2001). In the CMNP typical cerrado, another prominent family was Poaceae, which coincides with most references on phytosociology in savanna physiognomies (Rios, 2016; Teixeira et al., 2017; Silva, 2018), including footpaths in Jalapão (Tocantins) and in Conservation Units of the Federal District (Bijos et al., 2017; Silva et al., 2018).

Unlike gallery forests in Central Brazil, Arecaceae had one of the greatest representativeness in species in the CMNP forest. Due to the fact that Arecaceae is one of the richest families in Neotropical forests (Amazon and Atlantic Forest) (Felfili et al., 2001), the great influence of floristic elements from other biomes, mainly from the Amazon, in the ecotonal gallery forest (Marimon et al., 2002). The presence of floristic elements from the Amazon confirms the floristic relationships of phytogeographic provinces established by Ratter et al. (2003) and coincides with floristic and phytosociological research carried out in the 119

Cerrado-Amazon transition zone (Marimon et al., 2002). Despite containing floristic elements from adjacent biomes, gallery forests have typical floristic individuality for the Cerrado biome and should not be considered extracerrado vegetation (Ribeiro and Walter, 2001).

The representativeness of Myrtaceae verified in this study agrees with Barbosa et al. (1996) and Felfili et al. (2001), who highlighted the family as one of the richest in riparian and gallery forests. Despite registers of families considered abundant in gallery forests, species from rare families (e.g. Rhamnaceae) were also collected in this physiognomy. The registration of Turnera stipularis Urb., which had not been collected or registered for Maranhão since 1982 (SpeciesLink, 2019) stands out, making the biological importance of the CMNP Cerrado physiognomies noteworthy.

Typical cerrado structure

Most grass species in the Cerrado complete their reproduction in the rainy season and an alternative to reduce competition between species was partition of the niche, in which different species of grass can reproduce at the beginning, middle and end of the rainy season (Ramos et al., 2014). The species Trachypogon spicatus (L.f.) Kuntze presented high coverage and relative frequency in the dry and rainy seasons, so we can say that the species has competitive advantages over other grasses sampled in this study. Thus, the high importance value of T. spicatus can be explained by adaptive characteristics that make it an aggressive competitor among grasses in the typical cerrado environment.

Johnson and Baruch (2014) observed that the awn characteristics of the T. spicatus diaspores provided assistance for dispersion, soil adherence and the seeds’ capacity to reach soil layers where there is protection against fires in the dry season. In addition, prevalence of T. spicatus is sustained by physiological and phenological explanations: being plant with C4 metabolism, even in dry season, the species’ leaves don’t have decreased quantities, as well as tillers, that don’t show significant differences when compared with the rainy season. (Silva and Klink, 2001).

Gallery forest structure

In the CMNP gallery forest, genera predominated regarding occurrence associated with dry soils or indifference to soil flood levels, according to Correia et al. (2001). For example, we have the species with the highest importance values, Protium heptaphyllum 120

(Aubl.) Marchand and Bauhinia dubia G. Don, considered a species indifferent to soil flood levels and dry land flooding, respectively (Ribeiro and Walter, 2001).

P. heptaphyllum is distributed over the Amazon Forest, Atlantic Forest and the Cerrado (Flora do Brasil 2020, under construction) in the cerradão physiognomies and in gallery forests (Imaña-Encinas et al., 2007; Solórzano et al., 2012). Seedlings of P. heptaphyllum showed tolerance to temporary flooding (Santos et al., 2012) and was considered one of the species with the greatest number of favorable attributes for Cerrado vegetation restoration (Pilon and Durigan, 2013). This species showed the highest importance values in riverine forests in Cerrado de São Paulo (Carvalho et al., 2013), in the semideciduous seasonal forest in Goiás (Imaña-Encinas et al., 2007) and showed elevated dominance in the Cerrado of Mato Grosso (Solórzano et al., 2012).

Edaphic factors and vegetation

The existence of a significant positive association between structural parameters and soil properties emphasizes that edaphic factors are important environmental filters for the occurrence and distribution of strata species in the typical cerrado and gallery forest. The results of RDA for the typical cerrado showed that there is a tendency to gather sample units from the two areas of analyzed cerrado, which means homogeneity in terms of composition and abundance of the most frequent species in the CMNP. The low beta diversity values in this physiognomy highlighted low variation in species composition between sample units.

Gallery forest RDA analysis recorded heterogeneity between sample units, despite sampling being carried out in the same area. In the sample units, the high beta diversity values and low association between species with higher importance values support the heterogeneous vegetation pattern established in gallery forest literature (Marimon et al., 2002; Marimon et al., 2010). This characteristic makes it difficult to choose species that are widely used in recovery programs and highlights the importance of local level physiognomy information (Oliveira and Paula, 2001).

Physical properties and soil depth can be combined to determine water availability in the soil, which limits the establishment of regenerating herbaceous species and seedlings (Bond, 2008). The interaction between soil fertility with the water availability and water retention ability can strongly influence forest and savanna physiognomy limits (Oliveras and Malhi, 2016). According to Bond (2010), in savanna physiognomies, tree species obtain nutrients from deep layers in the soil (about 2 m), in which there are adequate stocks of nutrients to sustain 121

species with this habit. The edaphic conditions can also be influenced by the spreading of fires, as the ashes deposited on the surface tend to increase the Ph and availability of cations in the soil (Pivello et al., 2010).

In the CMNP Cerrado, in typical cerrado physiognomy, P was considered a nutrient associated with the plant species abundance and composition. In this sense, the availability of P was one of the main nutrients that influenced the height and basal area of tree species in the Cerrado (Bond, 2010). For gallery forest physiognomy, the importance of Ca for vegetation can be explained by the multiple effects that can favor plant development, contributing to a greater return of organic matter. Ca can be leached in large quantities by percolating water, replaced by H+ ions, which results in acidic soils (Gama and Bezerra, 2015). In Cerrado soils, M.O and Ca can be limiting factors, thus they can influence species occurrence in physiognomies (Bindraban et al., 2015).

Although not often researched, the relationship of gallery forest soils with vegetation has not been confirmed and the results were considered to be inconclusive in a Cerrado-Amazon transition region (Maracahipes-Santos et al., 2017). In fact, species composition of gallery forests is the result of the influence of anthropic, edaphic and hydrogeomorphological factors (Correia et al., 2001; Marimon et al., 2010; Carvalho et al., 2013), with the last factor being considered the main one in arboreal communities (Sampaio et al., 2000). It is also suggested that the existence of plant communities can be mediated by biotic filters through direct interactions with other organisms, such as mycorrhiza (Lortie et al., 2004).

Fire influencing diversity

The absence of a significant difference in the number of species and beta diversity with the distance in the typical cerrado and in the gallery forest may be associated with the size of the analyzed scale. There are greater distances where there could be an increase in the number of parameters, considering that species composition changes may be the result of limiting dispersion (Condit et al., 2002).

In this research, burning that occurred at the beginning of the dry season, in June 2017, probably contributed to stimulate Byrsonima oblongifolia A.Juss and Gomphena virgata Mart. flowering, both geophytes, found four months after the burning. It is known that the stimulus for geophyte species flowering with adaptive characteristics for the effect of fire can have origins in the occurrence of burning or isolated rains during the drought (Munhoz and Felfili, 2005; Pausas and Keeley, 2017). 122

The proximity of the H’ values between sample units in different post-fire periods showed that the herbaceous-shrub stratum vegetation in the typical cerrado recovered in a short period after the burning at the beginning of the dry season. The importance of evaluating the burning regimes, which can interfere with the ability to recompose species in this stratum, is emphasized (Keeley et al., 2011).

In the area without fire for at least two years (area 2), there was no significant increase in herbaceous-shrub layer diversity in the seven-month period, which may be related to the negative effect of fire suppression, which causes invasion of forest vegetation (Oliveras and Malhi, 2016). In addition to structural changes, fire suppression results in species composition changes, mainly in the herbaceous-shrub layer since many of them depend on light to germinate (Kolb et al., 2016). Species diversity reduction in this stratum was verified by Pinheiro and Durigan (2009), when part of the Cerrado vegetation (field formation) at the Ecological Station of Assis, São Paulo, was protected from fire for 22 years and over that period to present forest characteristics in terms of structure and composition.

CONCLUSION

The research at CMNP contributed to fill the gap on ecotonal area vegetation in the Cerrado-Amazon transition zone. Al and Ca were determinant for diversity in homogeneous and heterogeneous Cerrado vegetation. Thus, the initial hypothesis was confirmed. Management of ecotonal Cerrado conservation must consider diversity and edaphic condition maintenance that can influence the restoration of herbaceous-shrub and regenerating tree vegetation.

ACKNOWLEDGEMENTS

The authors would like to thank M. Alves, R. B. Lopes, G. Ramos, L. S. B. Jordão, N. Roque, R. Trevisan, D. Santos, M. T. A. Buril Vital, P. Cardoso, F. R. G. Salimena and L. Rocha for species identification; the Fundação de Amparo à Pesquisa e ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico do Maranhão (FAPEMA); Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) for financial support and the Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio) for technical support. We also thank the student team of the Rosa Mochel Herbarium (SLUI) and the family of Messrs. Genésio, Raimundo and Edmar, residents of the region for help in accessing collection areas. The article is part of the doctoral thesis of Raysa Valéria Carvalho Saraiva. 123

5 REFERENCES

Abreu TA, Pinto JRR, Mews HA. Variações na riqueza e na diversidade de espécies arbustivas e arbóreas no período de 14 anos em uma Floresta de Vale, Mato Grosso, Brasil. Rodriguésia. 2014; 65: 73-88. https://dx.doi.org/10.1590/S2175-78602014000100006

Alarcon GG, Ayanu Y, Fantini AC, Farley J, Schmitt Filho A, Koellner T. Weakening the Brazilian legislation for forest conservation has severe impacts for ecosystem services in the Atlantic Southern Forest. Land Use Policy. 2015; 47: 1-11. https://doi.org/10.1016/j.landusepol.2015.03.011

Allen P, Bennett K, Heritage B. SPSS statistics version 22: a practical guide. Australia: Cengage Learning; 2014.

Almeida DS. Recuperação ambiental da mata atlântica. 3rd ed. Ilhéus: Editus; 2016.

APG IV. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG IV. Bot J Linn Soc. 2016; 182: 1-20. https://doi.org/10.1111/boj.12385

Assunção VA, Guglieri-Caporal A, Sartori ÂLB. Florística do estrato herbáceo de um remanescente de Cerradão em Campo Grande, Mato Grosso do Sul, Brasil. Hoehnea. 2011; 38: 281-288. http://dx.doi.org/10.1590/S2236-89062011000200008

Barbosa MRV, Mayo SJ, Castro AAJF, Freitas GD, Pereira MDS, Gadelha-Neto PDC, Moreira HM. Checklist preliminar das angiospermas. In: Sampaio EVSB, Mayo SJ, Barbosa MRV, editors. Pesquisa botânica nordestina: progresso e perspectivas. Recife: Sociedade Botânica do Brasil/Seção Regional de Pernambuco; 1996. p. 253-415.

Belda M, Holtanová E, Halenka T, Kalvová J. Climate classification revisited: from Köppen to Trewartha. Climate research. 2014; 59: 1-13. https://doi.org/10.3354/cr01204

BFG. Brazilian Flora 2020: Innovation and collaboration to meet Target 1 of the Global Strategy for Plant Conservation (GSPC). Rodriguésia. 2018; 69: 1513-1527. http://dx.doi.org/10.1590/2175-7860201869402

Bijos NR, Eugênio CUO, Mello TRB, Souza GF, Munhoz CBR. Plant species composition, richness, and diversity in the palm swamps (veredas) of Central Brazil. Flora. 2017; 236: 94- 99. https://doi.org/10.1016/j.flora.2017.10.002 124

Bindraban PS, Dimkpa C, Nagarajan L, Roy A, Rabbinge R. Revisiting fertilisers and fertilisation strategies for improved nutrient uptake by plants. Biol Fertil Soils. 2015; 51: 897- 911. https://doi.org/10.1007/s00374-015-1039-7

Bond WJ. What limits trees in C4 grasslands and savannas? Annu Rev Ecol Evol Syst. 2008; 39: 641-659. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.39.110707.173411

Bond WJ. Do nutrient-poor soils inhibit development of forests? A nutrient stock analysis. Plant Soil. 2010; 334:47-60. https://doi.org/10.1007/s11104-010-0440-0

Budowski G. Distribution of tropical American rain-forest species in the light of successional processes. Turrialba. 1965; 15: 40-42.

Campos L, Guedes MLS, Acevedo-Rodríguez P, Roque N. Contributions to the floristic and vegetation knowledge of Espinhaço Septentrional, Bahia, Brazil. Braz J Bot. 2016; 40: 427- 437. https://doi.org/10.1007/s40415-016-0347-y

Canfield RH. Application of the line interception method in sampling range vegetation. J Forest. 1941; 39: 388-394.

Carvalho ECD, Souza BC, Trovão DMDBM. Ecological succession in two remnants of the Caatinga in the semi-arid tropics of Brazil. Rev Bras Biocienc. 2012; 10: 13-19. http://www.ufrgs.br/seerbio/ojs/index.php/rbb/article/view/1635

Carvalho MB, Bernacci LC, Coelho RM. Floristic and phytosociology in a physiognomic gradient of riverine forest in Cerrado, Campinas, SP. Biota Neotrop. 2013; 13: 110-120. http://dx.doi.org/10.1590/S1676-06032013000300014

Condit R, Pitman N, Leigh Jr EG, Chave J, Terborgh J, Foster RB, Núñez P, Aguilar S, Valencia R, Villa G, Muller-Landau H, Losos E, Hubbell SP. Beta-diversity in tropical forest trees. Science. 2002; 295: 666-669. 10.1126/science.1066854

Correia JR, Haridasan M, Reatto A, Martins ES, Walter BMT. Influência de fatores edáficos na distribuição de espécies arbóreas em Matas de Galeria na região do Cerrado: uma revisão. In: Ribeiro JF, Fonseca CEL, Souza-Silva JC, editors. Cerrado: caracterização e recuperação de Matas de Galeria. Planaltina: EMBRAPA/Cerrados; 2001. p. 51-76. 125

Demetrio GR, Coelho FF. The role of soil conditions on Leiothrix (Eriocaulaceae) endemic species distribution and abundance on campos rupestres. Flora. 2018; 238: 87-93. https://doi.org/10.1016/j.flora.2017.03.014

Eisenlohr PV. Persisting challenges in multiple models: a note on commonly unnoticed issues regarding collinearity and spatial structure of ecological data. Braz J Bio. 2014; 37: 365-371. http://dx.doi.org./10.1590/1519-6984.17413.

Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária - Embrapa. Manual de métodos de análise de solo. 2nd ed. Rio de Janeiro: Centro Nacional de Pesquisa de Solos;1997.

Felfili JM, Mendonça RC, Walter BMT, Silva Júnior MC, Nóbrega MGG, Fagg CW, Sevilha AC, Silva MA. Flora fanerogâmica das Matas de Galeria e Ciliares do Brasil Central. In: Ribeiro JF, Fonseca CEL, Souza-Silva JC, editors. Cerrado: caracterização e recuperação de Matas de Galeria. Planaltina: EMBRAPA/Cerrados; 2001. p. 195-263.

The Brazil Flora Group. Brazilian Flora 2020: innovation and collaboration to meet Target 1 of the Global Strategy for Plant Conservation (GSPC). Rodriguésia. 2018; 69: 1513-1527. http://dx.doi.org/10.1590/2175-7860201869402

Flora do Brasil 2020 em construção. Jardim Botânico do Rio de Janeiro [cited 2018 Oct 22]. Available from: http://floradobrasil.jbrj.gov.br/

Françoso RD, Brandão R, Nogueira CC, Salmona YB, Machado RB, Colli GR. Habitat loss and the effectiveness of protected areas in the Cerrado Biodiversity Hotspot. Nat Conserv. 2015; 13: 35-40. https://doi.org/10.1016/j.ncon.2015.04.001

Gama JRNF, Bezerra VLAR. Fertilidade do solo: características e interpretações técnicas. São Luís: Eduema; 2015.

Hammer Ø, Harper DA, Ryan PD. PAST: paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontol Electron. 2001; 4: 1-9. http://palaeo- electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm

Hengl T, Jesus JM, MacMillan RA, Batjes NH, Heuvelink GBM, Ribeiro E, Samuel-Rosa A, Kempen B, Leenaars JGB, Walsh MG, Gonzalez MR. SoilGrids1km-global soil information based on automated mapping. PloS one. 2014; 9: e105992. 10.1371/journal.pone.0105992 126

Hollander M, Wolfe DA. Nonparametric Statistical Methods. 2nd. ed. New York: John Wiley & Sons; 1999.

Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis- IBAMA. Plano operativo de prevenção e combate aos incêndios florestais do Parque Nacional da Chapada das Mesas; 2013 [cited 2016 Nov 2]. Available from: http:// www.ibama.gov.br/phocadownload/prevfogo/planos_operativos/plano_operativo_parna_da_c hapada_das_mesas.pdf

Imaña-Encinas J, Macedo LA, Paula JE. Florística e fitossociologia de um trecho da floresta estacional semidecidual na área do Ecomuseu do Cerrado, em Pirenópolis-Goiás. Cerne. 2007; 13:308-320. https://www.redalyc.org/pdf/744/74413309.pdf

Johnson EE, Baruch Z. Awn length variation and its effect on dispersal unit burial of Trachypogon spicatus (Poaceae). Rev Biol Trop. 2014; 62: 319-324. https://www.scielo.sa.cr/pdf/rbt/v62n1/a23v62n1.pdf

Keeley JE, Pausas JG, Rundel PW, Bond WJ, Bradstock RA. Fire as an evolutionary pressure shaping plant traits. Trends Plant Sci. 2011; 16: 406-411. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2011.04.002

Kier G, Mutke J, Dinerstein E, Ricketts TH, Küper W, Kreft H, Barthlott W. Global patterns of plant diversity and floristic knowledge. J Biogeogr. 2005; 32:1107–1116. https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2005.01272.x

Kolb RM, Pilon NAL, Durigan G. Factors influencing seed germination in Cerrado grasses. Acta Bot Bras. 2016; 30: 87-92. http://dx.doi.org/10.1590/0102-33062015abb0199

Krebs CJ. Ecological methodology. New York: Harper & Row publishers; 1989.

Laliberté E, Grace JB, Huston MA, Lambers H, Teste FP, Turner BL, Wardle DA. How does pedogenesis drive plant diversity? Trends Ecol Evol. 2013; 28: 331-340. https://doi.org/10.1016/j.tree.2013.02.008

Legendre P, Legendre L. Numerical ecology. 3rd ed. Oxford: Elsevier; 2012.

Legendre P, Gallagher E. Ecologically meaningful transformations for ordination of species data. Oecologia. 2001; 129: 271-280. http://dx.doi.org/10.1007/ s004420100716 127

Lortie CJ, Brooker RW, Choler P, Kikvidze Z, Michalet R, Pugnaire FI, Callaway RM. Rethinking plant community theory. Oikos. 2004; 107: 433-438. https://doi.org/10.1111/j.0030-1299.2004.13250.x

Maracahipes-Santos L, Lenza E, Santos JO, Mews HA, Oliveira B. Effects of soil and space on the woody species composition and vegetation structure of three Cerrado phytophysiognomies in the Cerrado-Amazon transition. Braz J Biol. 2017; 77: 830-839. http://dx.doi.org/10.1590/1519-6984.02016

Marimon BS, Felfili JM, Lima ES. Floristics and phytosociology of the gallery forest of the Bacaba Stream, Nova Xavantina, Mato Grosso, Brazil. Edinb J Bot. 2002; 59: 303-318. https://doi.org/10.1017/S0960428602000124

Marimon BS, Felfili JM, Lima EDS, Duarte WMG, Marimon-Júnior BH. Environmental determinants for natural regeneration of gallery forest at the Cerrado-Amazonia boundaries in Brazil. Acta Amaz. 2010; 40: 107-118. http://dx.doi.org/10.1590/S0044-59672010000100014

Ministério do Meio Ambiente-MMA. Áreas prioritárias para conservação, uso sustentável e repartição de benefícios da biodiversidade brasileira: atualização- Portaria MMA n° 9. 2007 [cited 2018 Jan 23]. Available from: https://www.mma.gov.br/estruturas/chm/_arquivos/biodiversidade31.pdf

Munhoz CBR, Felfili JM. Fenologia do estrato herbáceo-subarbustivo de uma comunidade decampo sujo na fazenda água limpa no Distrito Federal, Brasil. Acta Bot Bras. 2005; 19: 979- 988. http://dx.doi.org/10.1590/S0102-33062005000400031

Munhoz CBR, Araújo GM. Métodos de amostragem do estrato herbáceo- subarbustivo. In: Felfili JM et al., editors. Fitossociologia no Brasil. Viçosa: Editora UFV; 2011. p. 213-230.

Myers N, Mittermeier RA, Mittermeier CG, Fonseca GA, Kent J. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature. 2000; 403: 853-858. https://doi.org/10.1038/35002501

Oliveira PEAM, Paula FR. Fenologia e biologia reprodutiva de plantas de Matas de Galeria. In: Ribeiro JF, Fonseca CEL, Souza-Silva JC, editors. Cerrado: caracterização e recuperação de Matas de Galeria. Planaltina: EMBRAPA/Cerrados; 2001. p. 303-332.

Oliveira U, Soares-Filho BS, Paglia AP, Brescovit AD, Carvalho JB, Silva DP, Rezende DP, Leite FSF, Batista JAN, Barbosa JPPP, Stehemann JR, Ascher JS, Vasconcelos MF, Marco P, 128

Löwenberg-Neto P, Ferro VG, Santos AJ. Biodiversity conservation gaps in the Brazilian protected areas. Scientific reports. 2017; 7: 1-9. https://doi.org/10.1038/s41598-018-22953-y.

Oliveras I, Malhi Y. Many shades of green: the dynamic tropical forest-savannah transition zones. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences. 2016; 371: 1- 15. https://doi.org/10.1098/rstb.2015.0308

Pausas JG, Keeley JE. Epicormic resprouting in fire-prone ecosystems. Trends Plant Sci. 2017; 22: 1008-1015. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2017.08.010

Pielou EC. Mathematical Ecology. New York: Willey; 1977.

Pilon NAL, Durigan G. Critérios para indicação de espécies prioritárias para a restauração da vegetação de cerrado. Sci For. 2013; 41: 389-399. http://hdl.handle.net/11449/113329

Pinheiro ES, Durigan G. Dinâmica espaço-temporal (1962-2006) das fitofisionomias em unidade de conservação do Cerrado no sudeste do Brasil. Rev Bras Bot. 2009; 32: 441-454. http://dx.doi.org/10.1590/S0100-84042009000300005

Pivello VR, Oliveras I, Miranda HS, Haridasan M, Sato MN, Meirelles ST. Effect of fires on soil nutrient availability in an open savanna in Central Brazil. Plant Soil. 2010; 337: 111-123. https://doi.org/10.1007/s11104-010-0508-x

Porto ML. Comunidades Vegetais e Fitossociologia: fundamentos para avaliação e manejo de ecossistemas. Porto Alegre: Editora UFRGS; 2008.

R Development Core Team. R: A Language and Environment for Statistical Computing. Vienna, R Foundation for Statistical Computing; 2016 [cited 2017 Dec 22]. Available from: https://www.R-project.org/.

Ramos DM, Diniz P, Valls JF. Habitat filtering and interspecific competition influence phenological diversity in an assemblage of Neotropical savanna grasses. Braz J Bot. 2014; 37: 29-36.

Ratter JA, Bridgewater S, Ribeiro JF. Analysis of the floristic composition of the Brazilian Cerrado vegetation III: comparison of the woody vegetation of 376 areas. Edinb J Bot. 2003; 60: 57-109. https://doi.org/10.1017/S0960428603000064

Raunkiaer C. The life forms of plants and statistical plant geography. Oxford: Clarendon; 1934. 129

Rezende CL, Scarano FR, Assad ED, Joly CA, Metzger JP, Strassburg BBN, Tabarelli M, Fonseca GA, Mittermeier RA. From hotspot to hopespot: an opportunity for the Brazilian Atlantic Forest. Perspect Ecol Conser. 2018; 16: 208-214. https://doi.org/10.1016/j.pecon.2018.10.002

Ribeiro JF, Walter BMT. As matas de galeria no contexto do bioma Cerrado. In: Ribeiro JF, Fonseca CEL, Souza-Silva JC, editors. Cerrado: caracterização e recuperação de Matas de Galeria. Planaltina: EMBRAPA/Cerrados; 2001. p. 29-47.

Rios MNS. Dinâmica de comunidades vegetais em Cerrado típico com histórico de fogo no Distrito Federal [thesis]. Brasília: Universidade de Brasília; 2016.

Sampaio AB, Walter BMT, Felfili JM. Diversidade e distribuição de espécies arbóreas em duas matas de galeria na micro-bacia do Riacho Fundo, Distrito Federal. Acta Bot Bras. 2000; 14: 197-214. http://dx.doi.org/10.1590/S0102-33062000000200008

Santos TA, Mielke MS, Pereira HAS, Gomes FP, Costa Silva D. Trocas gasosas foliares e crescimento de plantas jovens de Protium heptaphyllum March (Burseraceae) submetidas ao alagamento do solo em dois ambientes de luz. Sci For. 2012; 40:47-56. https://www.ipef.br/publicacoes/scientia/nr93/cap05.pdf

Sano EE, Rosa R, Brito JLS, Ferreira LG. Mapeamento semidetalhado do uso da terra do Bioma Cerrado. Pesqui Agropecu Bras. 2008; 43: 153-156. http://dx.doi.org/10.1590/S0100- 204X2008000100020

Silva DP, Amaral AG, Bijos NR, Munhoz CBR. Is the herb-shrub composition of veredas (Brazilian palm swamps) distinguishable? Acta Bot Bras. 2018; 32: 47-54. http://dx.doi.org/10.1590/0102-33062017abb0209

Silva DA, Klink CA. Dinâmica de foliação e perfilhamento de duas gramíneas C4 e uma C3 nativas do Cerrado. Rev Bras Bot. 2001; 24: 441-446. http://dx.doi.org/10.1590/S0100- 84042001000400010

Soares MP, Reys P, Pifano DS, Sá JLD, Silva POD, Santos TM, Silva FG. Relationship between edaphic factors and vegetation in savannas of the Brazilian midwest region. Rev Bras Ciênc Solo. 2015; 39: 821-829. http://dx.doi.org/10.1590/01000683rbcs20130726 130

Solórzano A, Pinto JRR, Felfili JM, Hay JDV. Perfil florístico e estrutural do componente lenhoso em seis áreas de cerradão ao longo do bioma Cerrado. Acta Bot Bras. 2012; 26: 328- 341. http://dx.doi.org/10.1590/S0102-33062012000200009

Souza VC, Flores TB, Lorenzi H. Introdução à Botânica: morfologia. Nova Odessa: Instituto Plantarum de Estudos da Flora; 2013.

Souza VC, Flores TB, Colletta GD, Coelho RLG. Guia das plantas do Cerrado. Piracicaba: Taxon Brasil Editora e Livraria; 2018.

Species Link. Sistema de informação distribuído para coleções. Turnera stipularis Urb.; 2019 [cited 2019 march 4]. Available from: http://splink.cria.org.br/

Teixeira AMC, Pinto JRR, Amaral AG, Munhoz CBR. Angiosperm species of “Cerrado” sensu stricto in Terra Ronca State Park, Brazil: floristics, phytogeography and conservation. Braz J Bot. 2017; 40: 225-234.

Ulloa CU, Acevedo-Rodríguez P, Beck S, Belgrano MJ, Bernal R, Berry PE, Brako L, Celis M, Davidse G, Forzza RC, Gradstein SR, Hokche O, León B, León-Yánez S, Magill RE, Neill DA, Nee M, Raven PH, Stimmel H, Strong MT, Villaseñor JL, Zarucchi JL, Zuloaga FO, Jorgensen PM. An integrated assessment of the vascular plant species of the Americas. Science. 2017; 358: 1614-1617. 10.1126/science.aao0398

Veenendaal EM, Torello-Raventos M, Feldpausch TR, Domingues TF, Ceca G, Sykora KV. Structural, physiognomic and aboveground biomass variation in savanna-forest transition zones on three continents. How different are co-occurring savanna and forest formations? Biogeosci Discuss. 2014; 11: 4591-4636. 10.5194/bgd-11-4591-2014

Walter BMT, Durigan G, Munhoz CBR, Ribeiro JF. Fitofisionomias do Cerrado: classificação, métodos e amostragens fitossociológicas. In: Eisenlohr PV, Felfili JM, Melo MMRF, Andrade LA, Neto JAAM, editors. Fitossociologia no Brasil: métodos e estudos de casos. Viçosa: Editora UFV; 2011. p.183-212

Whittaker RH. Communities and Ecosystems. New York: Macmillan; 1970.WWF. World Wide Fund for Nature. Áreas Prioritárias para Conservação da Biodiversidade no Cerrado e Pantanal; 2015 [cited 2017 jan 11]. Available from: https://d3nehc6yl9qzo4.cloudfront.net/downloads/publicacao_areasprioritarias_cerrado_pantanal_1.pdf 131

Suppl. Figure1. Boxplots graphs for 15 soil parameters analyzed for 12 typical cerrado (TC) sampling units at CMNP. 132

Suppl. Figure 1 (continuation). Boxplots graphs for 15 soil parameters analyzed for 12 typical cerrado (TC) sampling units at CMNP. CS: coarse sand; FS: fine sand. 133

Suppl. Figure 2. Boxplots graphs for 15 soil parameters analyzed for six gallery forest (GF) sampling units at CMNP.

134

Suppl. Figure 2 (continuation). Boxplots graphs for 15 soil parameters analyzed for six gallery forest (GF) sampling units at CMNP. CS: coarse sand; FS: fine sand. 135

Suppl.Table 1. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable OM. TC 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 2 0.515 1.000 3 0.519 0.822 1.000 4 0.662 1.000 0.829 1.000 5 1.000 0.319 0.278 0.443 1.000 6 0.829 0.913 0.747 1.000 0.588 1.000 7 0.827 0.273 0.237 0.386 0.913 0.515 1.000 8 1.000 0.373 0.326 0.576 0.911 0.654 0.822 1.000 9 0.030 0.018 0.019 0.019 0.030 0.045 0.070 0.043 1.000 10 0.030 0.018 0.019 0.019 0.030 0.055 0.086 0.053 0.825 1.000 11 0.044 0.022 0.023 0.023 0.044 0.070 0.129 0.068 0.571 0.734 1.000 12 0.030 0.018 0.019 0.019 0.030 0.045 0.070 0.043 1.000 0.825 0.571

Suppl.Table 2. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable pH. TC 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 2 0.584 1.000 3 0.043 0.086 1.000 4 0.664 0.913 0.070 1.000 5 0.511 0.319 0.033 0.381 1.000 6 0.913 0.507 0.043 0.584 0.734 1.000 7 0.316 0.146 0.018 0.147 0.905 0.488 1.000 8 0.585 0.443 0.068 0.445 1.000 0.821 0.905 1.000 9 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.010 0.011 1.000 10 0.019 0.019 0.011 0.019 0.044 0.030 0.043 0.044 0.273 1.000 11 0.019 0.019 0.011 0.019 0.044 0.030 0.043 0.044 0.125 0.825 1.000 12 0.014 0.014 0.011 0.014 0.022 0.018 0.021 0.022 0.651 0.571 0.319

136

Suppl.Table 3. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable K. TC 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 2 0.699 1.000 3 0.038 0.054 1.000 4 0.796 0.905 0.015 1.000 5 0.175 0.101 0.009 0.100 1.000 6 0.345 0.217 0.012 0.257 0.651 1.000 7 0.060 0.045 0.009 0.044 0.913 0.512 1.000 8 0.056 0.042 0.009 0.041 0.515 1.000 0.577 1.000 9 0.010 0.011 0.010 0.011 0.024 0.020 0.035 0.011 1.000 10 0.010 0.011 0.010 0.011 0.024 0.020 0.035 0.011 0.833 1.000 11 0.009 0.010 0.009 0.010 0.054 0.033 0.043 0.021 0.829 1.000 1.000 12 0.010 0.011 0.010 0.011 0.024 0.020 0.027 0.011 0.833 0.526 0.387

Suppl.Table 4. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable H+Al. TC 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 2 0.196 1.000 3 0.019 0.103 1.000 4 0.443 0.664 0.053 1.000 5 1.000 0.196 0.019 0.443 1.000 6 0.030 0.273 0.507 0.126 0.030 1.000 7 0.443 0.571 0.041 1.000 0.443 0.083 1.000 8 0.019 0.103 1.000 0.053 0.019 0.507 0.041 1.000 9 0.010 0.010 0.010 0.011 0.010 0.010 0.010 0.010 1.000 10 0.010 0.010 0.010 0.011 0.010 0.010 0.010 0.010 0.075 1.000 11 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.010 0.018 1.000 12 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.010 0.011 0.100 0.742 0.011

137

Suppl.Table 5. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable Na. TC 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 2 0.461 1.000 3 0.246 0.752 1.000 4 0.831 0.112 0.071 1.000 5 0.340 0.035 0.046 0.338 1.000 6 0.462 0.035 0.046 0.392 0.669 1.000 7 0.203 0.027 0.036 0.092 0.745 0.165 1.000 8 0.161 0.026 0.034 0.090 0.576 0.135 0.734 1.000 9 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.010 1.000 10 0.012 0.012 0.012 0.012 0.012 0.012 0.011 0.011 0.822 1.000 11 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.010 1.000 0.822 1.000 12 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.010 0.813 0.501 0.813

Suppl.Table 6. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable Al. TC 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 2 0.913 1.000 3 0.742 1.000 1.000 4 0.747 0.913 1.000 1.000 5 0.654 0.734 0.821 1.000 1.000 6 0.515 0.584 0.662 0.747 0.822 1.000 7 0.747 0.913 1.000 1.000 1.000 0.829 1.000 8 0.747 0.913 1.000 1.000 1.000 0.829 1.000 1.000 9 0.014 0.014 0.011 0.014 0.013 0.014 0.014 0.014 1.000 10 0.015 0.015 0.011 0.015 0.014 0.015 0.015 0.015 0.734 1.000 11 0.019 0.019 0.011 0.019 0.018 0.019 0.019 0.019 0.319 0.507 1.000 12 0.014 0.014 0.011 0.014 0.013 0.014 0.014 0.014 0.434 0.734 0.734

138

Suppl.Table 7. Multiple comparisons of the typical cerrado (TC) sampling units and the edaphic variable H. TC 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 2 0.518 1.000 3 0.135 0.386 1.000 4 0.829 0.666 0.163 1.000 5 0.915 0.338 0.070 0.668 1.000 6 0.451 1.000 0.278 0.584 0.275 1.000 7 0.915 0.594 0.136 0.915 0.831 0.452 1.000 8 0.135 0.386 1.000 0.163 0.070 0.278 0.136 1.000 9 0.012 0.012 0.012 0.012 0.012 0.011 0.012 0.012 1.000 10 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.011 0.012 0.011 0.287 1.000 11 0.031 0.020 0.012 0.020 0.036 0.011 0.020 0.012 0.070 0.390 1.000 12 0.012 0.012 0.012 0.012 0.012 0.011 0.012 0.012 0.456 0.584 0.200

Suppl.Table 8. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable OM. GF 1 2 3 4 5 2 0.021 1.000 3 0.024 0.600 1.000 4 0.015 0.589 0.181 1.000 5 1.000 0.083 0.100 0.091 1.000 6 0.145 0.576 0.821 0.461 0.259

Suppl.Table 9. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable K. GF 1 2 3 4 5 2 0.014 1.000 3 0.290 0.056 1.000 4 0.010 0.668 0.049 1.000 5 0.607 0.031 0.699 0.034 1.000 6 0.114 0.202 0.419 0.288 0.270 139

Suppl.Table 10. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable Ca. GF 1 2 3 4 5 2 0.012 1.000 3 0.392 0.012 1.000 4 0.334 0.012 1.000 1.000 5 0.830 0.012 0.742 0.588 1.000 6 0.512 0.012 0.913 0.827 0.825

Suppl.Table 11. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable Mg. GF 1 2 3 4 5 2 0.019 1.000 3 0.327 0.033 1.000 4 0.055 1.000 0.089 1.000 5 0.749 0.021 0.913 0.036 1.000 6 0.455 0.036 1.000 0.093 0.829

Suppl.Table 12. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable H+Al. GF 1 2 3 4 5 2 0.011 1.000 3 0.011 0.014 1.000 4 0.011 0.651 0.019 1.000 5 0.196 0.011 0.030 0.011 1.000 6 0.011 0.063 0.055 0.125 0.011

Suppl.Table 13. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable H. GF 1 2 3 4 5 2 0.011 1.000 3 0.146 0.043 1.000 4 0.014 0.242 0.242 1.000 5 1.000 0.015 0.159 0.033 1.000 6 0.014 0.515 0.135 0.669 0.026 140

Suppl.Table 14. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable C. GF 1 2 3 4 5 2 0.011 1.000 3 0.010 0.056 1.000 4 0.011 0.456 0.025 1.000 5 0.123 0.009 0.016 0.009 1.000 6 0.022 0.011 0.054 0.011 0.133

Suppl.Table 15. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable coarse sand (CS). GF 1 2 3 4 5 2 0.012 1.000 3 0.668 0.012 1.000 4 0.021 0.463 0.027 1.000 5 1.000 0.012 0.668 0.021 1.000 6 0.596 0.012 0.344 0.012 0.672

Suppl.Table 16. Multiple comparisons of gallery forest (GF) sampling units and the edaphic variable fine sand (FS). Mata 1 2 3 4 5 2 0.138 1.000 3 1.000 0.059 1.000 4 0.115 0.673 0.060 1.000 5 0.752 0.059 0.599 0.046 1.000 6 0.295 0.012 0.531 0.016 1.000

141

CAPÍTULO IV:

Dyckia maranhensis (BROMELIACEAE, PITCAIRNIOIDEAE), A NEW SPECIES FROM THE CERRADO OF MARANHÃO, NORTHEASTERN BRAZIL

Manuscrito publicado no periódico Systematic Botany (Anexo 2)

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GUARÇONI ET AL.: A NEW SPECIES OF DYCKIA FOR THE BRAZILIAN CERRADO

Dyckia maranhensis (BROMELIACEAE, PITCAIRNIOIDEAE), A NEW SPECIES

FROM THE CERRADO OF MARANHÃO, NORTHEASTERN BRAZIL

Elidio Armando Exposto Guarçoni1, 4; Raysa Valéria Carvalho Saraiva2; Tiago Massi

Ferraz3

1Universidade Federal do Maranhão, Campus Bacabal, Coordenação de Ciências Naturais,

Herbário BMA, Av. Governador João Alberto, s/n, Bambu, 65700-000, Bacabal, Maranhão,

Brazil ([email protected])

2 Programa de Pós-Graduação em Agroecologia, Universidade Estadual do Maranhão, Av.

Lourenço Vieira da Silva, 1000, Jardim São Cristóvão, 65055-310, São Luís, Maranhão,

Brazil ([email protected])

3Programa de Pós-Graduação em Agroecologia, Universidade Estadual do Maranhão, Av.

Lourenço Vieira da Silva, 1000, Jardim São Cristóvão, 65055-310, São Luís, Maranhão,

Brazil ([email protected])

4Author for correspondence: (e-mail: [email protected])

143

Abstract—A new species of Dyckia (Bromeliaceae, Pitcairnioideae) is described and illustrated here as a new species from Maranhão, Northeastern Brazil. Dyckia maranhensis is endemic in the Cerrado biome and it was erroneously identified as D. braunii Rauh in herbarium collections. Information on its phenology, distribution, and conservation status is provided. The species is morphologically compared to D. dissitiflora Schult. & Schult. f., which is the most similar species.

Keywords—Chapada das Mesas National Park, Rupestrian Cerrado, Taxonomy.

The Cerrado is considered a hotspot for conservation due to it being a threatened phytogeographic domain with a large number of endemic species (Myers et al. 2000). This domain stretches for approximately 2 million km2 in Brazilian territory, exists in the Federal District and in 16 states (Ribeiro and Walter 2008) with more than half of the natural landscape modified mainly by the advancement of agricultural projects (Cavalcanti and Joly 2002; Klink and Machado 2005). Among them, the state of Maranhão leads in terms of lack of knowledge about its flora, especially in Cerrado areas, which can make it difficult to establish conservation strategies (BFG 2015).

Cerrado is the vegetation that occupies most of the territory of the state of Maranhão, Northeast of Brazil, with about 65% of the total area (Sano et al. 2008). The heterogeneity of the Cerrado of Maranhão is related to the wide range it occupies, at altitudes varying from near to sea level to 800 m (Feitosa 2006), with borders with “restinga” vegetation, transitional forests and especially with the Amazon Forest (Silva-Moraes et al. 2019). Due to the distribution of the phytogeographic domain in the state, it is believed that many areas are serving as ecological corridors, influencing the process of species distribution and the dynamics of natural ecosystems (Barreto 2007). Nevertheless, the flora of Cerrado of Maranhão is inserted in a region where there is progress of Brazilian agricultural projects, which implies threats to biodiversity (Sano et al. 2008).

Bromeliaceae is a family of monocotyledonous plants of approximately 3589 species and with essentially neotropical distribution (Gouda et al. cont. upd.). Up to now, 1343 species have been recorded for Brazil and they are distributed in practically all ecosystems (Flora do Brasil 2020 cont. upd.). Cerrado domain is second in number of Bromeliaceae species with 257 species (behind the Atlantic Rainforest with 922 species). Among the 20 Bromeliaceae genera that exist in the Cerrado, Dyckia is the richest (Flora do Brasil 2020 cont. upd.). The Dyckia diversity centre is in the mountainous regions of the Cerrado phytogeographic domain, where 144

the highest levels of species richness and endemism are found, mostly in the rocky habitats of the Espinhaço Range (the so-called “campos rupestres”) in the Brazilian states of Minas Gerais and Bahia (Versieux et al. 2008).

Dyckia Schult & Schult f. (1830) is the sixth largest genus of the family, with 173 species (Gouda et al. cont. upd.) distributed throughout South America, Brazil, Bolivia, Paraguay, Argentina and Uruguay (Smith and Downs 1974). Phylogenetic hypotheses based in molecular data (Krapp et al. 2014; Pinangé et al. 2017) have confirmed the monophyly of the genus, that is supported by four synapomorphies: a lateral inﬂorescence; the presence of sepal nectaries; connate ﬁlaments and form a common tube with petals at the base which is usually referred to as petal–staminal ring; and peduncle bracts different from leaves (Forzza and Wanderley 1998).

There are difficulties in relation to the circumscription of the main species due to this genus being considered problematic from the taxonomic point of view, either by insufficient records of herbarium specimens or due to the overlapping of characteristics of the analytical keys (Krapp et al. 2014) and poor descriptions related to the type material (Versieux and Wendt 2007). Thus, scarce taxonomic studies as well as poorly documented field samples make species identification notoriously difficult.

Although Maranhão has increased by 441 species (18.3%) in two surveys by Flora do Brasil 2020 project (Forzza et al. 2010, BFG 2015), it is one of the states whose flora isn’t well known. For the studies of Bromeliaceae of Maranhão, the records of Flora do Brasil 2020 (cont. upd.), as well as the studies of Guarçoni et al (2018 a, b), totalize 19 species for the state. In recent years, an effort has been made to know the flora of Maranhão with intense fieldwork in rarely or understudied areas.

Therefore, fieldwork was conducted to survey the Bromeliaceae family in the state of Maranhão, and to locate species that are undetermined or poorly identified in the botanical collections. Thus, the aim of the present study is to provide a complete description of a new species of the genus Dyckia, as well as to provide a taxonomic analysis and data on geographic distribution.

145

1 MATERIAL AND METHODS

Study area—The Chapada das Mesas National Park (CMNP) was created in December 2005; it has an area of 1,600 km² and covers part of the municipalities of Carolina, Riachão and Estreito (06°55'-07°20'S and 46°20'-47°22'W), in the State of Maranhão, Northeast of Brazil (Brasil 2005) (Fig. 1). Completely inserted in the Cerrado biome, it is considered an ecotonal cerrado due to its geographic location and presents physiognomies composed by cerrado sensu stricto, “cerradão”, gallery forest, rupestrian cerrado, “veredas” and wet grasslands (Souza et al. 2015; Medeiros et al. 2008). The relief is predominantly flat-wavy, with altitudes ranging from 250 m, in the valleys, and up to 524 m, in the hills. The regional climate is Tropical Aw according to the Köppen classification. The average annual temperature is 26.1°C and average annual precipitation is between 1250-1500 mm. The rainy season occurs between November and April and the dry season occurs between May and October. The quartzipsamment soil class is predominant in the study area (IBAMA 2013). The general characterization of the rupestrian cerrado areas studied was made in accordance with Ribeiro and Walter (2008), considering that rupestrian cerrado has trees and shrubs that grow in places where there are rock outcrops.

Figure 1. Dyckia maranhensis distribution map. 146

Collection and identifications—Fieldwork at CMNP and in surrounding areas were developed on April/2016, March/2017, November/2018 and January/2019. The collections were carried out in the CMNP, municipality of Carolina, in the physionomy of rupestrian cerrado, and obeyed the collection permits given by the Chico Mendes Institute for Biodiversity Conservation (SISBio 57426-1, 57426-3, 47854-2, 23683-7, 47854- 5). The study was based on field collections, literature review (Smith and Downs 1974) and review of all Dyckia specimens collected in Maranhão and deposited in the herbariuns with digital collections: CEN and HUEFS, which were cited in “material examined” when confirmed as the new species. The preliminary conservation status for the new species is based on IUCN red list categories and criteria (IUCN 2017) together with field observations. The distribution map was prepared using QGIS 2.14.0 Essen (QGIS Development Team 2009). Type collections were also consulted through the herbarium collections: HEID, M and US. The new species was photographed in the field, collected, herborized and deposited in the herbarium collections of R (type) BMA and SLUI (paratypes). The identification was made through the consultation of the original descriptions and the species cited in the material examined. Acronyms of the botanical collections cited in this study are in agreement with those of Thiers (cont. upd.).

2 TAXONOMIC TREATMENT

Dyckia maranhensis Guarçoni & Saraiva, sp. nov. TYPE: BRAZIL. Maranhão: Carolina, rodovia transamazônica - BR 230, Portal da Chapada das Mesas, 11 Mar 2017, E. Guarçoni 2666 (holotype: R!).

D. maranhensis is similar to D. dissitiflora Schult. & Schult. f., but differing: larger aculeus length (2.2–3.5 vs. ca. 1 mm); peduncle of inflorescence with smaller diameter (1.1– 1.6 vs. 4–5 mm); smaller internodes length (1.7–2.2 vs. 2.5–3.8 mm); shorter upper peduncle bracts (5.2–6 vs. 7–10 mm); lower floral bracts reaching the midpoint of the sepals (vs. equaling or exceeding the sepals), ovate-triangular to deltoid (vs. lanceolate); smaller petals (8.3–10.3 vs. 1.3 mm); long-connate filaments above the petal-staminal ring vs. short-connate (4.6–5.2 vs. 2 mm). D. maranhensis also differs from D. braunii Rauh: rosette with 20–30 leaves (vs. up to 12 leaves); leaves with narrower blades in the base (0.5–0.7 vs. 3.5 cm) and shorter aculeus length (2.2–3.5 vs. 4 mm); upper peduncle bracts ovate and acuminate (vs. lanceolate and acute); larger pedicels (2.8–3.7 vs. 0.3–0.4 mm); wider sepals (4.8–5.3 vs. 3 mm); shorter 147

filaments length (5.3–6.8 vs. 8 mm), connate (vs. free) and shorter style (1.1–1.4 vs. 1.7 mm) (Table 1).

Plants rupicolous, flowering 46.4–78.3 cm tall. Leaves 20–30 in number, rigid, coriaceous, spreading-arcuate (basal leaves), suberect-arcuate (leaves) and suberect (upper leaves), forming a symmetric rosette of 12.4–15.7 cm tall, 21.3– 32.3 cm diam.; sheaths elliptical to obovate, 0.9–2.5 × 1–3.2 cm, cream, straw when dry, glabrous with upper third densely cinereous- lepidote on both surfaces, entire or indistinctly aculeus; blade linear-triangular, 7.8–16.6 × 0.5– 0.7 cm, slightly canaliculated, green to brown, slightly ribbed abaxially, densely cinereous- lepidote at both the surfaces, obscuring the leaf color, and with the adaxially sparsely cinereous- lepidote in upper half, apex acuminate, pungent, margins aculeate, aculeus browns, 2.2–3.5 mm long, 0.7–0.9 mm wide at base, 4.4–8.2 mm apart. Inflorescence simple, erect to suberect, 36.7–53 cm tall; peduncle terete, 25.6–38.4 cm long, 1.1–1.6 mm in diameter, green to brown, glabrous, with internodes 1.7–2.2 cm long; upper peduncle bracts shorter than internodes, 5.2– 6 × 1.8–3.2 mm, ovate, acuminate, ending in a spine, greenish orange to stramineous, carinate, cinereous-lepidote adaxially, indistinctly fimbriated, the third lower ones larger than the internodes; rachis dark orange to brown, sparsely cinereous tomentose; lower floral bracts equal to the pedicel or reaching the sepals midpoints, 3.8–5.9 × 3.1–4 mm, orange with evident brown veins or not, convex, carinate, sparcely white lepidote adaxially, ovate-triangular to deltoid, acuminate, ending in a spine, fimbriate. Flowers 11–25, suberet at anthesis, 1.3–1.4 cm long, corolla tubular; pedicels orange, 2.8–3.7 mm long, 1.5–2.3 mm in diameter, white lepidote; sepals reaching the petal midpoints, 6.4–7.5 × 4.8–5.3 mm, elliptical to ovate, acute to obtuse, orange, fleshy, white lepidote adaxially, convex, margins with fimbriate trichomes; orange petals, lightly asymmetric with one symmetric, 8.3–10.3 × 7–8.4 mm, obovate to slightly obtrullate, obtuse, imbricate, crenulate margins; stamens included; whitish yellow, linear, complanate filaments, 5.3–6.8 mm long, adnate at base for 2.2–2.5 mm and forming a common tube with the petals, connate above it for 4.6–5.2 mm long; triangular anthers, 2.3–2.4 mm long, acute, yellow, basal; ovary oblong to lightly elliptical, orange, 3.1–5.8 mm long; style orange, 1.1–1.4 mm long; stigma conduplicate-spiral, 0.7–1.3 mm long, yellow. Fruits unknown (Fig. 2 and 3).

Distribution and Habitat—The new species was observed in the municipality of Carolina, Maranhão, northeastern Brazil. It grows in the rupestrian cerrado in the Chapada das Mesas National Park and in regions close to the limits of the protected area, between 171 and 348 m elevation. 148

TABLE 1. Comparison of morphological characters of Dyckia maranhensis, Dyckia dissitiflora Schult. & Schult. f. and Dyckia braunii Rauh . Dyckia Dyckia Characters Dyckia dissitiflora maranhensis braunii

Number of leaves in the rosette 20–30 ------Up to 12

Width of leaves at the base (cm) 0.5–0.7 1–1.6 3.5

Size of aculeus (mm) 2.2–3.5 ca. 1 ca. 4

Inflorescence peduncle diameter

(mm) 1.1–1.6 4–5 2

Length of internodes (cm) 1.7–2.2 2.5–3.8 3.4

Size of the upper bracts of the peduncle (mm) 5.2–6 7–10 ------

Ovate and Lanceolate

Shape of the lower floral bracts acuminate Lanceolate and acute

Position of the inferior floral bracts Reaching half the Equaling or exceeding Shorter than in relation to the sepals size of sepals the size of sepals sepals

Ovate-triangular

Shape of the lower floral bracts Deltoid Lanceolate Lanceolate

Sizes of pedicels (mm) 2.8–3.7 3–4 0.3–0.4

Width of sepals (mm) 4.8–5.3 3–4 3

Size of petals (mm) 8.3–10.3 11–13 10

Filament size (mm) 5.3–6.8 9 8

Disposition of filaments above the petal-staminal ring Connate Connate Free

Length of filaments connation above the ring (mm) 4.6–5.2 2 0

Style size (mm) 1.1–1.4 1 1.7

149

Figure 2. Dyckia maranhensis. A. Leaf. B. Inflorescence. C. Inflorescence bract. D. Flower. E. Floral bract. F.Sepal. G. Petal. H. Petal-staminal ring. I. Pistil. (Illustration: Reinaldo Monteiro)

150

Figure 3. Dyckia maranhensis (A-G). A. Population in rupestrian cerrado during dry season. B. Heliophite rosette showing the rupicolous habit in an area of rupestrian cerrado. C. Rosette in cultivation showing leaves densely cinereous-lepidote. D. Plant flowering. E. Detail of the 151

inflorescence showing that the peduncle bracts are smaller than the internodes and suberect flower (see arrows). F. Suberect flower in post anthesis. G. Detail of the fertile part of the inflorescence showing laxus indumentum distributed by the rachis, floral bracts and sepals.

Etymology—The specific epithet is an homage to the State of Maranhão, where the species is endemic.

Phenology—The species was collected with flowers in November 2018. However, when in cultivation, the new species flourished in March.

Preliminary Conservation Status—According to the D criteria of the IUCN (2017), very small or restricted population, the conservation status of Dyckia maranhensis in Carolina is endangered (< 250 number of mature individuals).

Additional Specimens Examined (Paratypes) —Brazil. — MARANHÃO, CAROLINA: Chapada das Mesas National Park, rupestrian cerrado, 172 m alt., 23 November 2018, R.V.C. Saraiva 272 (SLUI!). Maranhão, Carolina: Chapada das Mesas Portal, 9 March 2017, E. Guarçoni 2596 & L. T. Dall’Agnol (BMA!). Maranhão, Carolina: Chapada das Mesas Portal, 9 March 2017, E. Guarçoni 2595 (BMA!).

Material examined—Brazil. — MARANHÃO, CAROLINA: Access road to São Romão waterfall, km 01, marked from the BR-010, 15 January 2008, G. Pereira-Silva 12668 (CEN! 71794). Maranhão, Carolina: Serra Chapada Portal, Highway MA-010, direction Estreito-MA, 296 m alt. Fr., 19 May 2012, C. Silva 904 (HUEFS! 229123). Maranhão, Carolina: Chapada das Mesas National Park – Right bank of the Corrente River, 294 m alt. Fl., 20 October 2015, A. C. Sevilha 5511 (CEN! 97679).

ARTIFICIAL KEY TO THE SPECIES OF DYCKIA FROM MARANHÃO, BRAZIL, OR SIMILAR

1. Filaments connate above the common tube with the petals……………………….2 2. Aculeus 2.2–3.5 mm length; petal-staminal ring 4.6–5.2 mm length…………………………………………D. maranhensis Guarçoni & Saraiva 2. Aculeus 1.8 mm length; Petal-staminal ring 1.4–3.9 mm length……………….....3 3. Leaves white-lepidote on both leaf surfaces; pedicels 5.9–9.2 mm length………………………………………………D. dissitiflora Schult & Schult f. 152

3. Leaves white-lepidote on the abaxial surface, pedicels 3–4 mm length…………………………………………………………….D. racemosa Baker 1. Filaments free above the common tube with the petals…………………………….4 4. Leaves with adaxial surface glabrous………………………………D. duckey Smith 4. Leaves densely silver-gray lepidote on both surfaces…………D. braunii Rauh

3 DISCUSSION

According to Smith and Downs (1974) Dyckia maranhensis is inserted in the key IV because it presents inflorescence with peduncle bracts smaller than the internodes and connate filaments above the petal-staminal ring. According to this same key, D. maranhensis is similar to D. dissitiflora Schult & Schult f. (1830). It differs from D. dissitiflora by the presence of larger aculeus length (2.2–3.5 vs. ca. 1 mm); peduncle of inflorescence with smaller diameter (1.1–1.6 vs. 4–5 mm); smaller internodes length (1.7–2.2 vs. 2.5–3.8 mm); shorter upper peduncle bracts (5.2–6 vs. 7–10 mm); lower floral bracts reaching the sepal midpoints (vs. equaling or exceeding the sepals), ovate-triangular to deltoid (vs. lanceolate); smaller petals (8.3–10.3 vs. 1.3 mm); long-connate filaments above the petal-staminal ring vs. short-connate (4.6–5.2 vs. 2 mm).

The herbarium material of the species (CEN 71794 and 97679) was confused with Dyckia braunii Rauh (1990) for presenting densely cinereous-lepidote leaves on both faces. However, after a more detailed analysis, we noticed that D. maranhensis differs from D. braunii by the presence of rosette with 20–30 leaves (vs. up to 12); leaves with narrower blades in the base (0.5–0.7 vs. 3.5 cm) and shorter aculeus (2.2–3.5 vs. 4 mm); upper peduncle bracts ovate and acuminate (vs. lanceolate and acute); larger pedicels (2.8–3.7 vs. 0.3–0.4 mm); wider sepals (4.8–5.3 vs. 3 mm); shorter filaments (5.3–6.8 vs. 8 mm), connate (vs. free) and shorter style (1.1–1.4 vs. 1.7 mm). In addition, the species present distinct habit, with D. maranhensis occurring as rupicolous and D. braunii as terrestrial.

For the State of Maranhão, besides D. maranhensis, two other Dyckia species are also mentioned: D. duckei L.B. Smith (1958: 3) and D. racemosa Baker (1889: 132). However, D. maranhesis is not related to any of them, and can be easily differentiated from both. It can be differentiated from D. duckei Smith (Monteiro and Forzza 2016) by presenting a narrower leaf blade (0.5–0.7 vs. 0.8–1.5 cm), with adaxial surface cinereous-lepidote (vs. glabrous); larger upper peduncle bracts (5.2–6 vs. 3–5 mm), adaxially cinereous-lepidote (vs. glabrous); larger 153

lower floral bracts (3.8–5.9 × 3.1–4 vs. 1–3 × 1–3 mm), sparcely white lepidote (vs. glabrous); white lepidote pedicel (vs. glabrous); larger petal-staminal ring (2.2–2.5 vs. 1 mm); connate filaments above the petal-staminal ring (vs. free); and shorter style (1.1–1.4 vs. 2–3 mm). In relation to D. racemosa, the new species can be easily differentiated because it is a smaller plant (46.4–78.3 vs. 91–127 cm), with smaller leaf blades (7.8–16.6 vs. 41-60 cm) and larger aculeus (2.2–3.5 vs. 1.1–1.8 mm).

ACKNOWLEDGEMENTS

The authors would like to thank the Chico Mendes Institute (ICMBio) for the licenses issued. In addition, the authors are grateful to the Foundation for Research and Development Support of the State of Maranhão (FAPEMA), the Federal University of Maranhão (UFMA) and the State University of Maranhão (UEMA) for the logistical support to the project.

AUTHOR CONTRIBUTIONS

E.A.E.G. participated in field trips to the CMNP, herbaric practices, species identification, taxonomic treatment, participated in writing, supplying figures. R.V.C.S. participated in field trips to the CMNP, herbaric practices, species identification, taxonomic treatment, participated in writing, supplying figures. T.M.F. participated in field expeditions to the CMNP, participated in writing and supplying figures.

4 LITERATURE CITED

Baker, J. G. 1889. Handbook of the Bromeliaceae. London: Georg Bell & Sons.

Barreto, L. 2007. Cerrado Norte do Brasil= North Cerrado of Brazil. Pelotas: União Sul- Americana de Estudos da Biodiversidade.

BFG. 2015. Growing knowledge: an overview of Seed Plant diversity in Brazil. Rodriguésia 66: 1085-1113.

BRASIL. 2005. Decreto de 12 de dezembro de 2005 cria o Parque Nacional da Chapada das Mesas, nos municípios de Carolina, Riachão e Estreito, no Estado do Maranhão e dá outras providências.

https://www2.camara.leg.br/legin/fed/decret_sn/2005/decreto-35811-12-dezembro- 2005-539483-norma-pe.html

(accessed 20 Jan 2018) 154

Cavalcanti, R. B. and C. A. Joly. 2002. Biodiversity and conservation priorities in the Cerrado region. Pp. 351–367 in The Cerrados of Brazil: ecology and natural history of a Neotropical Savanna, ed. P. S. Oliveira and R. J. Marquis. New York: Columbia University Press.

Flora do Brasil. 2020. [under construction] Bromeliaceae. Jardim Botânico do Rio de Janeiro.

http://floradobrasil.jbrj.gov.br/reflora/floradobrasil/FB66>

(accessed 27 May 2019)

Feitosa, A. C. 2006. Relevo do Estado do Maranhão: uma nova proposta de classificação topomorfológica. Goiânia: IV Simpósio Nacional de Geomorfologia.

Forzza, R. C. and M. G. L. Wanderley. 1998. Flora of the Serra do Cipó, Minas Gerais: Bromeliaceae- Pitcairnioideae. Boletim de Botânica da Universidade São Paulo 17: 255–270.

Forzza, R.C., J.F.A. Baumgratz, C.E.M. Bicudo, D. Canhos, A.A. Carvalho Jr., A.F. Costa, D.P Costa, M. Hopkins, P.M. Leitman, L.G. Lohmann, E.N. Lughadha, L.C. Maia, G. Martinelli, M. Menezes, M.P. Morim, M. Nadruz, A.L. Peixoto, J.R. Pirani, J. Prado, L.P. Queiroz, V.C. Souza, J.R. Stehmann, L.S. Sylvestre, B.M.T. Walter and D.C. Zappi (orgs.). 2010. Catálogo de plantas e fungos do Brasil. Vol. 1. Rio de Janeiro: Jardim Botânico do Rio de Janeiro.

Guarçoni, E. A. E., R. E. Bastian, E. O. Silva, and A. W. C. Ferreira. 2018 a. First record of the rare Dyckia racemosa Baker (Bromeliaceae) in Maranhão State (Northeastern Brazil), with an update on the species description, geographic distribution, and conservation status. Phytotaxa 349: 273–280.

Guarçoni, E. A. E., A. F. Costa, E. O. Silva, A. W. C. Ferreira, and M. S. Oliveira. 2018 b. New records of Tillandsia L. (Bromeliaceae, Tillandsioideae) for Maranhão State, Brazil. Check List 14: 951–959.

Gouda, E. J., D. Butcher, and C. S. Gouda [continuously updated] Encyclopaedia of Bromeliads, Version 4. University Botanic Gardens, Utrecht. Available from: http://bromeliad.nl/encyclopedia/ (last accessed May 2019).

IBAMA. 2013. Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis. Plano operativo de prevenção e combate aos incêndios florestais do Parque Nacional da 155

Chapada das Mesas. http://www.ibama.gov.br/phocadownload/prevfogo/planos_operativos/plano_operativ o_parna_da_chapada_das_mesas.pdf

(accessed 28 May 2019).

IUCN. 2017. International Union for Conservation of Nature. Guidelines for using the IUCN red list categories and criteria. Version 13. Standards and Petitions Subcommittee.

http://www.iucnredlist.org/documents/RedList Guidelines.pdf.

(accessed 10 March 2018).

Klink, C. A. and R. B. Machado. 2005. Conservation of the brazilian Cerrado. Conservation Biology 10: 707-713.

Krapp F., D. S. B. Pinangé, A. M. Benko-Iseppon, E. M. C. Leme and K. Weising. 2014. Phylogeny and evolution of Dyckia (Bromeliaceae) inferred from chloroplast and nuclear sequences. Plant Systematics and Evolution 300: 1591–1614.

Medeiros, M. B., B. M. T. Walter, and G. P. Silva. 2008. Fitossociologia do cerrado stricto sensu no município de Carolina, MA, Brasil. Cerne 14: 285–294.

Monteiro, R. F. and R. C. Forzza. 2016. Flora das cangas da Serra dos Carajás, Pará, Brasil: Bromeliaceae. Rodriguésia 67: 1253–1265.

Myers, N., R. A. Mittermeier, C. G. Mittermeier, G. A. Da Fonseca and J. Kent. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403: 853–858.

Pinangé, D. S. B., F. Krapp, G. Zizka, D. Silvestro, E. M. C. Leme, K. Weising, and A. M. Benko-Iseppon. 2017. Molecular phylogenetics, historical biogeography and character evolution in Dyckia (Bromeliaceae, Pitcairnioideae). Botanical Journal of the Linnean Society 183: 39–56.

Rauh, W. 1990. Dyckia braunii, a New, Attractive Species. Journal of the Bromeliad Society 40: 25–26.

Ribeiro, J. F. and B. M. T. Walter. 2008. As principais fitofisionomias do Bioma Cerrado. Pp. 153–212 in Cerrado: ecologia e flora, vol. 2, ed. S.M. Sano, S. P. Almeida, and J. F. Ribeiro. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica. 156

Sano, E. E., R. Rosa, J. L. S. Brito, and L. G. Ferreira. 2008. Mapeamento semidetalhado do uso da terra do Bioma Cerrado. Pesquisa Agropecuária Brasileira 43: 153–156.

Silva-Moraes, H. G., I. Cordeiro, N. Figueiredo. 2019. Flora and floristic affinities of the Cerrados of Maranhão State, Brazil. Edinburgh Journal of Botany 76:1-21.

Smith, L. B. 1958. Três bromélias novas do Museu Paraense Emílio Goeldi. Boletim Museu Goeldi 1: 1-4.

Smith, L. B. and R. J. Downs. 1974. Bromeliaceae (Pitcairnioideae). Flora Neotropica Monograph 14: 1-662.

Souza F. T., T. C. Koerner, and R. Chlad. 2015. A data-based model for predicting wildfires in Chapada das Mesas National Park in the State of Maranhão. Environmental Earth Sciences 74: 3603-3611.

Thiers, B. 2019. [continuously updated] Index Herbariorum: A global directory of public herbaria and associated staff. New York Botanical Garden’s Virtual Herbarium. Available from: http://sweetgum.nybg.org/ih/ (last accessed May 2019).

Versieux L. M. and T. Wendt. 2007. Bromeliaceae diversity and conservation in Minas Gerais state, Brazil. Biodiversity and Conservation 16: 2989-3009.

157

CAPÍTULO V:

A THREATENED NEW SPECIES OF Ipomoea (CONVOLVULACEAE) FROM THE BRAZILIAN CERRADO REVEALED BY MORPHO- ANATOMICAL ANALYSIS

Manuscrito aceito para publicação no periódico Phytokeys (Anexo 3)

158

A threatened new species of Ipomoea (Convolvulaceae) from the Brazilian Cerrado revealed by morpho-anatomical analysis

Diego Santos1, Raysa Valéria Carvalho Saraiva2, Tiago Massi Ferraz2, Emília Cristina Pereira Arruda4, Maria Teresa Buril1

1Departamento de Biologia, Laboratório de Sistemática e Evolução de Angiospermas, Universidade Federal Rural de Pernambuco, Av. Manoel de Medeiros, s/n, Dois Irmãos, 50670- 901, Recife, Pernambuco, Brazil

2Programa de Pós-Graduação em Agroecologia, Universidade Estadual do Maranhão, Av. Lourenço Vieira da Silva, s/n, Jardim São Cristóvão, 65055-970, São Luís, Maranhão, Brazil

4Departamento de Botânica, Laboratório de Anatomia Vegetal, Universidade Federal de Pernambuco, Av. Prof. Moraes Rego, 1235, Cidade Universitária, 50670-901, Recife, Pernambuco, Brazil

Corresponding author: Diego Santos ([email protected])

159

Abstract

A new species of Ipomoea, endemic to the Cerrado biome in Maranhão, Brazil, is described. Ipomoea maranhensis D.Santos & Buril sp. nov. has been misidentified as I. burchellii Meisn. in several herbaria. Even though both species have oblong, pubescent leaves, they can be distinguished by morpho-anatomical characters. We present a diagnosis, complete description, illustration, taxonomic comments, conservation status, distribution map.

Keywords biodiversity, Brazilian flora, conservation, endangered species, endemic species, morpho- anatomy, South America

160

1 INTRODUCTION

Ipomoea (Convolvulaceae) comprises approximately 700 species (Staples 2015) and is widely distributed throughout the world, but is predominantly pantropical and absent in Mediterranean areas and temperate climates (Staples and Brummit 2007). In Brazil, it is represented by 149 species distributed in all regions and phytogeographic domains (Flora do Brasil 2020 under construction). The genus can be distinguished by its echinate pollen (Simão- Bianchini 1998). Recently, knowledge of Ipomoea has been increased with the publication of several new species (e.g. Vasconcelos et al. 2016; Wood et al. 2015; Wood et al. 2017a, Wood et al. 2017b; Wood et al 2017c; Wood and Scotland 2017a, Wood and Scotland 2017b), many of which are endemic to Brazil (Wood et al. 2017c; Santos et al. 2019; Santos et al. in press).

Among Brazilian phytogeographic domains, the Cerrado stands out as a center of diversity and endemism for several plant groups (Simon et al. 2009). Despite being one of the 34 global biodiversity hotspots (Mittermeier et al. 2004), this domain has been intensely devastated in recent decates due to the expansion of agriculture and livestock (Cunha et al. 2008). Of the 12,113 Cerrado angiosperm species (BFG 2018), 366 are considered endangered (Martinelli et al. 2014). The genus Ipomoea is represented by 92 species in the Cerrado biome, which corresponds to 22% of the family’s diversity in the country (Flora do Brasil 2020 under construction). Of these, I. macedoi Hoehne, I. maurandioides Meisn. and I. sobrevoluta Choisy are considered endangered and does not occur in protected areas (Martinelli and Moraes 2013), and may be extinct from nature if we do not take any conservation initiative.

While analyzing Ipomoea collections from CEN, HST, HUEFS and SLUI (acronyms follow Thiers, continuously updated), we found a morphotype collected in the municipality of Carolina, Chapada das Mesas National Park in the State of Maranhão, that was dubiously identified as I. burchellii Meisn. When we analyzed the protologue and the type collection of this species, we noted significant differences in the morphology and indumentum of sepals between this species and the morphotype. After analysing several I. burchellii specimens, we found that these differences are consistent.

We consulted literature related to climbing and subshrubby species of Ipomoea from South America (O’Donell 1948; O’Donell 1959a, O’Donell 1959b; Simão-Bianchini 1998; Léon 2006; Krapovickas 2009; Wood et al. 2015; Wood et al. 2017a, Wood et al. 2017b, Wood et al. 2017c; Wood and Scotland 2017a, Wood and Scotland 2017b), type specimens from online database (http://plants.jstor.org), and Brazilian herbaria through SpeciesLink network 161

(http://www.splink.org.br) in order to investigate similiar species to this morphotype. However, the combination of morphological features found in the morphotype did not match those of any known species.

To support the morphological delimitation between this morphotype and I. burchellii, we performed a comparative anatomical analysis of the leaf, as this has been used to support the morphological delimitation of species in various plant groups (Lersten 1974; Gomes et al. 2005; Rio et al. 2005; Oliveira et al. 2011; Thadeo et al. 2014), as well as in Convolvulaceae (Ketjarun et al. 2016; Traiperm et al. 2017). Thus, considering the taxonomic alleged consistency of the anatomical characters analyzed in Convolvulaceae (Metcalf and Chalk 1979), along with the morphological discontinuities found, we describe this morphotype as a new species.

2 METHODS

Morphological analysis

We analyzed specimens from the following herbaria: HUEFS and SLUI (acronyms follow Thiers, continuously updated) and HST (unindexed herbarium from the Universidade Federal Rural de Pernambuco). Morphological terminology followed Harris and Harris (1994). The specimen collected in the Carolina municipality, Chapada das Mesas National Park, Maranhão state, was preserved according to standard taxonomic techniques (Mori et al. 1989) and deposited in SLUI. The main diagnostic characters of the species were illustrated based on the type specimen.

Comparative anatomical analysis of the leaf

For comparative anatomical analyses, three I. burchellii specimens and two vouchers of the new species were included in this study (Table 1). Three leaves from the fourth node and parts of the petiole of each specimen were rehydrated according to Smith and Smith (1942). Then, the samples were placed in 2% potassium hydroxide solution at room temperature for two hours. Subsequently, the material was washed with distilled water three times. The samples were progressively dehydrated from 10° GL alcohol until their final storage in 70° GL ethyl alcohol (Johansen 1940). The median region of blade and petioles were free-hand sectioned and clarified with 50% sodium hypochlorite and stained with safrablue (safranin and Astra-Blau, Bukatsch 1972). The slides were mounted with glycerin and fixed with enamel (Kraus and Arduin 1997). The slides were deposited into the Plant Anatomy Laboratory (LAVeg) at the 162

Universidade Federal de Pernambuco. The analysis and documentation were performed under a Leica DM500 microscope. The anatomical terminology followed Metcalf and Chalk (1979).

Table 1. List of vouchers sampled in the anatomical analysis of Ipomoea maranhensis and I. burchellii. Species/specimens Collection point Voucher Herbarium I. maranhensis specimen 1 Ibipira, Mirador, Maranhão L.P. Felix et al. 8136 HST specimen 2 Carolina, Maranhão R.V.C. Saraiva 107 SLUI I. burchellii specimen 1 Canápolis, Bahia Yoshida-Arns, K. 557 HUEFS specimen 2 São Desidério, Bahia A.M. Miranda 3787 HST specimen 3 Paraiso, Goiás Irwin, H.S. 21745 HUEFS

Conservation status

Distribution records were obtained from herbarium sheets. The conservation status was based on IUCN guidelines and criteria (IUCN 2019) using georeferenced data from cited collections. The area of occupancy (AOO) and extent of occurrence (EOO) were calculated using GeoCAT (Bachman et al. 2011). The distribution map was created using the QGIS version 2.7 software (QGIS Development Team 2015).

3 TAXONOMIC TREATMENT

Ipomoea maranhensis D. Santos & Buril, sp. nov. urn.ipni

Figs 1– 3

Type. BRAZIL. Maranhão: município de Mirador, Ibipira, Parque Estadual do Mirador, 06°22'01″S, 44°22'00"W, 11 April 1998 (fl.), L.P. Félix et al. 8136 (holotype HUEFS38133, isotype HST8028).

Diagnosis. Ipomoea maranhensis differs morphologically from I. burchellii Meins. by its twining habit (vs. subshrubs), lanceolate (vs. oblong), long-acuminate (vs. acute) and densely sericeous (vs. hirsute) sepals. 163

Description. Vine, internodes 1–5 cm long, latex absent; stem pubescent with whitish trichomes. Leaf blade 3.3–7 × 0.9–2.3 cm, oblong, base cuneate, rounded to subcordate, apex obtuse, acute, apiculate, margin entire, pubescent on both surfaces, discolor, whitish on abaxial face, brochidodromous, 6–10 pairs of secondary veins, main vein prominent; petiole 2–3 mm long, canaliculate, pubescent, nectary near the apex of the petiole. Inflorescence of dichasial cymes reduced, bracteolate in the axils of the upper leaves, with 3–7 flowers; peduncle 2–3 mm long, pubescent; bracts 1.7–2 × 0.5–0.8 cm, elliptical, base cuneate, apex obtuse, pubescent, foliaceous, discolor; pedicel 2–4 mm long, pubescent; bracteoles 0.9–1.6 cm long, lanceolate, oblong, base truncate, apex acute, obtuse, margin entire, pubescent. Sepals all equal, 1.7–2.3 × 0.4–0.5 cm, lanceolate, base cuneate, apex long-acuminate, margins non-membranous, densely sericeous on the adaxial surface of the sepals, whitish. Corolla ca. 4 cm long, ca. 4.5 cm diam, infundibuliform, tube ca. 1.6 cm long, rose with whitish tube, midpetaline bands area sericeous externally. Stamens ca. 3 cm long, included, unequal, pilose at the base, anthers ca. 4 mm long, oblong, white. Ovary ca. 4 mm long, conical, glabrous, 4 locule; style ca. 2 cm long, glabrous; stigma bi-globose, papillose. Fruit unknown.

Anatomical description – petiole and leaf blade: Petiole epidermis uniseriate with juxtaposed cells, parenchyma with isodiametric cells, prominent/concave main rib shape, U- shaped vascular bundles. Leaf epidermis uniseriate, mesophyll dorsiventral with crystallized idioblasts (druses), palisade parenchyma with one to two layers of elongated cells more evident on the adaxial surface, spongy parenchyma with three to four layers of round cells with sinuous anticlinal walls; glandular trichomes on both leaf surfaces.

According to the anatomical analysis, we observed that I. maranhensis and I. burchellii share mesophyll with crystallized idioblasts (druses) and petiole parenchyma with isodiametric cells. However, I. maranhensis is distinguished from I. burchellii by a prominent/concave main rib shape (vs. convex/flat main rib shape in I. burchellii), U-shaped vascular bundles (vs. V- shaped), glandular trichomes spread on both leaf surfaces (vs. only on abaxial one) and dorsiventral mesophyll (vs. isobilateral) (Fig. 3) (Table 2). 164

Figure 1. A-F. Ipomoea maranhensis. A. Branch with leaves (abaxial face) and flowers; B. Branch with leaves (adaxial face) and floral buds; C. Leaf in abaxial view presenting sericeous aspect; D. Floral bud; E. Sepals; F. Ovary (Photos by F. Santos and Flora do Brasil 2020 under construction). 165

166

Figure 3. A–B. Ipomoea maranhensis. A. Arrangement of vascular bundles in U; prominent/concave main rib shape B. Dorsiventral mesophyll. C-F. I. burchellii. C. Arrangement of vascular bundles in V; convex/flat main rib shape D. Mesophyll isobilateral; E. Glandular trichomes restricted to the abaxial surface of the leaf (red arrow). F. Parenchymatous tissue with isodiametric cells (Photos by E. Pereira Arruda). AD: adaxial epidermis; AB: abaxial epidermis; Is: isodiametric cells; Pa: Parenchymatous tissue; Pp: palisade parenchyma; Sp: spongy parenchyma; Vb: vascular bundle; Tr: trichome. 167

Table 2. Comparison of morpho-anatomical characters of Ipomoea maranhensis and I. burchellii. Characters I. maranhensis I. burchellii Shape of sepals Lanceolate Oblong Apex of sepals Acuminate Acute Indument of sepals Sericeous Hirsute Arrangement of vascular bundles U-shaped V-shaped Glandular trichomes on leaf Both faces Abaxial face Type of mesophyll Dorsiventral Isobilateral

Identification key for Ipomoea species from the Chapada das Mesas National Park and Mirador State Park

1. Leaf blade oblong, oblanceolate, linear or obovate…………………………..…………..2 1’. Leaf cordate, hastate, lobed………………..……………………………….…..……….5 2. Leaf linear; sepals obovate, elliptic, glabrous…………………… I. schomburgkii Meisn. 2’. Leaf oblong, oblanceolate, obovate; sepals oblong, ovate, lanceolate, sericeous, hirsute.3 3. Leaf oblanceolate to obovate; sepals ovate……………………....… I. cuneifolia A. Gray 3’. Leaf oblong; sepals oblong or lanceolate………………………..………………………4 4. Sepals oblong, obtuse, hirsute…………...... ……………...... I. burchellii Meisn. 4’. Sepals lanceolate, long-acuminate, sericeous…….………………….….. I. maranhensis 5. Sepals with subapical rostrum; corolla hypocrateriform………...... …I. hederifolia L. 5’. Sepals lacking subapical rostrum; corolla funnelform……………………....…………..6 6. Leaf 5-lobed……………..…...………………………….…...……….I. mauritiana Jacq. 6’. Leaf hastate or cordate……….……………..………..…………………………….……7 7. Outer sepals unequal in size…….……………………………....I. maurandioides Meisn. 7’. Outer sepals equal in size…….………………………………………………………….8 8. Sepals convex...... ……...………………………….....………….I. goyazensis Gardner 8’. Sepals flat………………………….…………...... ……………..… I. squamosa Choisy

Phenology. Collected with flowers in April.

Distribution and habitat. Ipomoea maranhensis is known only from two disjunct populations between the municipality of Mirador, in the Mirador State Park (area of 4370 km2) and the municipality of Carolina, in the National Park Chapada das Mesas (CMNP, area of 1600 km2) (Fig. 4). In both areas this species grows on quartzite soils associated with Cerrado vegetation at 186–345 m elevation, average temperature of 26°C and annual precipitation between 1250-1500 mm (Alcântara 2004; IBAMA 2013). The occurrence of this new species in the National Park Chapada das Mesas and in the Mirador State Park emphasizes the importance of these protected areas for the preservation of this taxon in the Cerrado biome.

168

Figure 4. Distribution map of Ipomoea maranhensis.

Etymology. The specific epithet refers to Maranhão state, where the type specimens were collected.

Additional specimens examined. BRAZIL. Maranhão: Carolina, Parque Nacional da Chapada das Mesas , 345 m elev., 7°14′14″S, 46°58′50″W, 07 April 2017 (fl.), R.V.C. Saraiva 107 (SLUI 5037); Parque Nacional Chapada das Mesas, accesso no Km 596 da BR – 230, 7 km E em estrada vicinal, 290 m elev., 7°07′33″S, 47°22′13″W, 12 April 2016 (fl.), M.F. Simon et al. 2921 (CEN 95523).

Conservation status. We categorized this species as Endangered (EN) according to criteria B1 (EOO < 5000 km2) and B2ab (ii, iii) (AOO < 500 km2) from IUCN (2019). Although populations of I. maranhensis occur in protected areas, this species is threatened due to 169

reduction its habitat by occurrence of anthropogenic fires considering the existence of small communities that remove vegetation with fire for subsistence agriculture in the Cerrado sensu stricto and Cerradão formations (Ribeiro and Walter 2008). According to Estivalet (1997), prostrate or climbing plants seem to be more prone to burning than upright species, whose growth points are more protected inside the clump.

4 DISCUSSION

The new species has been confused with I. burchellii because they share oblong, discolorous and sericeous leaves, flowers arranged in a dichasium and peduncle 2–3 mm long. However, according to the analysis of the type specimens (Burchell 8738 deposited in K [K000612855]) and protologue of I. burchellii, the new species is morphologically different from I. burchellii by its type of habitat, shape, apex, and indumentum of sepals. Misidentifications probably occurred because both species have oblong, discolorous leaves, 2– 3 mm long peduncles and inflorescence arranged in dichasium, as well as because they both occur in the Cerrado biome. Anatomical analysis revealed that the morphological delimitation of these species is supported by the shape of the vascular bundles, distribution of glandular trichomes in the leaf and type of mesophyll.

These characters are considered consistent (Metcalf and Chalk 1979) and useful for Convolvulaceae taxonomy (e.g. Ketjarun et al. 2016; Traiperm et al. 2017). Ipomoea maranhensis can also be compared to I. langsdorffii Choisy, an endemic species from the Southeastern region of Brazil occuring in the Cerrado and Atlantic forest, due to its oblong leaves and flowers in dichasia. However, I. maranhensis can be distinguished from this species by its acute leaves (vs. obtuse in I. langsdorffii), lanceolate (vs. ovate), long-acuminate (vs. acute), and densely sericeous (vs. hirsute) sepals. These morphological characters present great taxonomic value for Ipomoea (Simão-Bianchini 1998; Ferreira and Miotto 2009; Wood et al. 2015).

One of the barriers that can hinder access to knowledge about the diversity of the genus Ipomoea is that several of its new species have been described based in the morphology from one or two specimens without the use of a tool to support the morphological delimitation (Wood et al. 2017a,b). Such limited number of specimens can lead to misinterpretation about the consistency of characters, making it difficult to recognize these species. In these cases, investigating other sources of characters is important for preventing the proliferation of names that cause taxonomic confusion and nomenclatural instability. Anatomical studies have been 170

used to support the morphological delimitation of species in various plant groups (Smith and Smith 1942; Lersten 1974; Gomes et al. 2005; Rio et al. 2005). Among the leaf anatomical characters used to support such delimitation are mesophyll type, main vein shape and vascular bundle type (Gomes et al. 2005; Gomes et al. 2008; Zini et al. 2016).

In Convolvulaceae, these characters have also been consistent and informative, such as the type of mesophyll that was used to delimit three species of Evolvulus (Ketjarun et al. 2016), the shape of the main vein and vascular bundles used to clarify the relationship between morphologically similar Argyrea species (Traiperm et al. 2017). Furthermore, anatomical characters strongly supported species identification in an investigation of Merremia section Xanthips (Pisuttimarn et al. 2013). Such anatomical information has been used in these studies because it has proven to be useful and informative for taxonomic identification of plants (Thadeo et al. 2014).

ACKNOWLEDGEMENTS

We are grateful to the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPQ) for the financial support for our field expeditions, under the project: “Sistemática de Convolvulaceae da América do Sul: construir em direção ao conhecimento global” (Process: PVE 314725/2014-8); the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) for granting a scholarship to the first author; to Regina Carvalho for the illustrations; to the Fundação de Amparo à Pesquisa e ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico do Maranhão (FAPEMA) for financial support, and Hannah Doerrier for English review.

5 REFERENCES

Alcântara EH (2004) Caracterização da bacia hidrográfica do rio Itapecuru, Maranhão Brasil. Caminhos de Geografia 7(11): 97˗113. http://files.nea.webnode.com/200000006- 3cfc83df67/artigo07_vol11_Itapecuru.pdf

Bachman S, Moat J, Hill AW, De La Torre J, Scott B (2011) Supporting Red List threat assessments with GeoCAT: geospatial conservation assessment tool. ZooKeys 150:117- 126. https://doi.org/10.3897/zookeys.150.2109

Bukatsch F (1972) Bemerkungen zur Doppelfarbung. Microkosmos 61: 255. 171

BFG [The Brazilian Flora Group] (2018) Brazilian Flora 2020: innovation and collaboration to meet Target 1 of the Global Strategy for Plant Conservation (GSPC). Rodriguésia 69 (4): 1513˗1527. http://dx.doi.org/10.1590/2175-7860201869402

Cunha NRS, Lima JE, Gomes MFM,Braga MJ (2008) A intensidade da exploração agropecuária como indicador da degradação ambiental na região dos Cerrados, Brasil. Revista de Economia e Sociedade Rural 46(2): 1806-9479. doi.org/10.1590/S0103- 20032008000200002

Estivalet Jr, CNO (1997) Efeitos da ceifa, queima e diferimento sobre a disponibilidade e composição botânica de uma pastagem natural. Porto Alegre, 97p Dissertação, Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre.

Ferreira PPA, Miotto STS (2009) Sinopse das espécies de Ipomoea L. (Convolvulaceae) ocorrentes no Rio Grande do Sul. Revista Brasileira de Biociências 7(4): 440-453. http://hdl.handle.net/10183/27855

Flora do Brasil 2020 under construction. Ipomoea. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. http://floradobrasil.jbrj.gov.br/reflora/floradobrasil/FB7021 [accessed 10.06.2019]

Gomes SMA, Silva EAM, Lombardi JA, Azevedo AA, Vale FHA (2005) Anatomia foliar como subsídio a taxonomia de Hippocrateoideae (Celastraceae) no Sudeste do Brasil. Acta Botanica Brasilica 19(4): 945-961. http://dx.doi.org/10.1590/S0102- 33062005000400029

Gomes SM, Somavilla NSDN, Gomes-Bezerra KM, Miranda SC, De-Carvalho OS, Graciano- Ribeiro D (2008) Anatomia foliar de espécies de Myrtaceae: contribuições à taxonomia e filogenia. Acta Botânica Brasílica 23(1): 223-238.

Harris JG, Harris MW (1994) Plant identification terminology: an illustrated glossary. Spring Lake Publishing, Spring Lake, Utah, 197 pp.

IBAMA [Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis] (2013) Plano Operativo De Prevenção e Combate aos Incêndios Florestais do Parque Nacional da Chapada das Mesas. Ministério do Meio Ambiente, Carolina. https://www.ibama.gov.br/phocadownload/prevfogo/planos_operativos/plano_operativo parna_da_chapada_das_mesas.pdf [accessed 29.03.2017] 172

IUCN [International Union for Conservation of Nature] (2019) Guidelines for using the IUCN red list categories and criteria. Version 14. Standards and Petitions Committee. http://www.iucnredlist.org/documents/RedListGuidelines.pdf.[accessed 11.05.2020]

Johansen DA (1940) Plant microtechnique. Mc Graw Hill Book Co. ilnc, New York and London, 511 pp.

Ketjarun K, Staples GW, Swangpol SC, Traiperm P (2016) Micromorphological study of Evolvulus ssp. (Convolvulaceae): the old world medicinal plants. Botanical Studies 57:25. https://doi.org/10.1186/s40529-016-0141-y

Krapovickas A (2009) Novedades en Convolvuláceaes argentinas. Bonplandia 18(1): 57-64. https://www.jstor.org/stable/41941342

Kraus JE, Arduin M (1997) Manual básico de métodos em morfologia vegetal. Edur, Rio de Janeiro, 198 pp.

Léon B (2006) Convolvulaceae endémicas del Perú. Revista Peruana de Biologia 13(2): 266- 267. http://www.scielo.org.pe/pdf/rpb/v13n2/v13n02a042.pdf

Lersten NR (1974) Morphology and distribution of colleters and crystals in relation to the taxonomy and bacterial leaf nodule symbiosis of Psychotria (Rubiaceae). American Journal of Botany 61(9): 973-981. https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1974.tb14037.x

Martinelli G, Moraes MA (2013) Livro Vermelho da Flora do Brasil. Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro and Andrea Jakobson, Rio de Janeiro, 1100 pp.

Martinelli G, Messina T, Santos-Filho L (2014) Red Book of the Flora of Brazil-Rare Plants the Cerrado. Andrea Jakobsson, CNC Flora, Rio de Janeiro, 320 pp.

Metcalfe CR, Chalk L (1979) Anatomy of dicotyledons. Vol. I Systematic anatomy of the leaf and stem with a brief history of the subject. 2nd ed. Clarendon Press, Oxford, 304 pp.

Mittermeier RA, Robles GP, Hoffmann M, Pilgrim J, Brooks T, Mittermeier CG, Lamoreux J, Fonseca GAB (2004) Hotspots Revisited: Earth’s biologically richest and most endangered terrestrial ecoregions. CEMEX, Agrupación Sierra Madre, Mexico City, 392 pp. 173

Mori SA, Silva LAM, Lisboa G, Coradin L (1989) Manual de manejo do herbário fanerogâmico (2nd ed.). Centro de Pesquisas do Cacau, Ilhéus, Bahia, 104 pp.

O’Donell CA (1948) Convolvulaceae argentinas y paraguayas nuevas o críticas. Lilloa 14: 169- 192.

O’Donell CA (1959a) Las species americanas de Ipomoea L. sect. Quamoclit (Moench) Griseb. Lilloa 29: 19-86. O’Donell CA (1959b) Convolvulaceae argentinas. Lilloa 29: 87-348.

Oliveira MIU, Funch LS, Santos FAR, Landrum LR (2011) Aplicação de caracteres morfoanatômicos foliares na taxonomia de Campomanesia Ruiz & Pavón (Mytaceae). Acta Botanica Brasilica 25(2): 455-465.

Pisuttimarn P, Traiperm P, Pornpongrungrueng P (2013) Comparative anatomy of Merremia section Xanthips (Convolvulaceae) in Thailand. In: Proceedings in the National Graduate Research Conference 29th (NGRC29). Chiang Rai, Thailand, 93-101.

Q GIS Development Team (2015) QGIS geographic information system. Open source geospatial Foundation Project, version 2.7.

Ribeiro JR, Walter BMT (2008) As principais fitofisionomias Cerrado. In: SM Sano, Almeida SP, Ribeiro JF (Eds) Cerrado: ecologia e flora. Embrapa, Brasília, 151-212.

Rio MC, Kinoshita L, Castro MM (2005) Anatomia foliar como subsídio para a taxonomia de espécies de Forsteronia G. Mey. (Apocynaceae) dos cerrados paulistas. Revista Brasileira de Botânica 28(4):713-726. http://dx.doi.org/10.1590/S0100- 84042005000400006.

Santos FDS, Junior GCD, Baéz M, Pedrosa-Harand A, Queiroz JÁ, Quirino ZGM, Machado ICM, Buril MT (2019) Ipomoea vespertilia (Convolvulaceae), a new species revealed by pollinator observation. Brittonia 71: 190-195. https://doi.org/10.1007/s12228-018- 09565-6 Santos D, Alencar J, Loiola MIB, Buril MT (in press) Ipomoea bonsai (Convolvulaceae), a magnificent new species from the Caatinga domain, Brazil. Systematic Botany.

Simão-Bianchini R (1998) Ipomoea L. (Convolvulaceae) no Sudeste do Brasil. PhD Thesis, Universidade de São Paulo, Brazil. 174

Simon MF, Grether R, Queiroz LP, Skema C, Pennington RT, Hughes CE (2009) Recent assembly of the Cerrado, a neotropical plant diversity hotspot, by in situ evolution of adaptations to fire. Proceedings of the National Academy of Sciences USA 106(48): 20359-20364. https://doi.org/10.1073/pnas.0903410106

Smith FH, Smith EC (1942) Anatomy of the inferior ovary of Darbia. American Jounal of Botany 29(6): 464-471. https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1942.tb10236.x

Souza VC, Flores TB, Colletta GD, Coelho RLG (2018) Guia das plantas do Cerrado. Taxon Brasil Editora e Livraria, Piracicaba, São Paulo, 584 pp.

Staples GW (2015) Ipomoea L. World Checklist of Selected Plant Families. Kew, Royal Botanic Gardens. http://wcsp.science.kew.org/namedetail.do?name_id=480428 [accessed 22.03.2018]

Staples GW, Brummitt RK (2007) Convolvulaceae. In: Heywood VH, Brummitt RK, Culham A, Seberg O. (Eds) Flowering plant families of the world. Kew, Royal Botanic Gardens, 108-110.

Thadeo M, Azevedo AA, Meira RM (2014) Foliar anatomy of neotropical Salicaceae: potentially useful characters for taxonomy. Plant Systematics and Evolution 300(9): 2073-2089. https://doi.org/10.1007/s00606-014-1037-5

Thiers, B (2019) [continuously updated] Index Herbariorum: A global directory of public herbaria and associated staff. New York Botanical Garden’s Virtual Herbarium. http://sweetgum.nybg.org/ih/ [accessed 12.05.2019]

Traiperm P, Chow J, Nopun P, Staples G, Swangpol SC (2017) Identification among morphologically similar Argyreia (Convolvulaceae) based on leaf anatomy and phenetic analyses. Botanical Studies 58: 25. https://doi.org/10.1186/s40529-017-0178-6

Vasconcelos LV, Simão-Bianchini R, França F (2016) Two new species of Ipomoea (Convolvulaceae) from the Chapada Diamantina of Bahia, Brazil. Brittonia 68(2): 142- 147. https://doi.org/10.1007/s12228-016-9411-y

Wood JRI, Carine MA, Harris D, Wilkin P, Williams B, Scotland QW (2015) Ipomoea (Convolvulaceae) in Bolivia. Kew Bulletin 70: 31. https://doi.org/10.1007/s12225-015- 9592-7 175

Wood JRI, Buril MT, Scotland RW (2017a) Remarkable disjunctions in Ipomoea species (Convolvulaceae) from NE Brazil and Central America and Their taxonomic implications. Kew Bull 72:44. doi.org/10.1007/s12225-017-9710-9.

Wood JRI, Muñoz-Rodríguez P, Degen R, Scotland RW (2017b) New species of Ipomoea (Convolvulaceae) from South America. PhytoKeys 88: 1-38. https://doi.org/10.3897/phytokeys.88.12891

Wood JRI, Scotland RW (2017c) Misapplied names, synonyms and new species of Ipomoea (Convolvulaceae) from South America. Kew Bulletin 72: 9. https://doi.org/10.1007/s12225-017-9680-y

Wood JRI, Scotland RW (2017d) Notes on Ipomoea (Convolvulaceae) from the Amazonian periphery. Kew Bulletin 72: 10. https://doi.org/10.1007/s12225-017-9682-9

Wood JRI, Vasconcelos LV, Simão-Binchini R, Scotland RW (2017e) New species of Ipomoea (Convolvulaceae) from Bahia. Kew Bulletin 72: 8. https://doi.org/10.1007/s12225-017- 9678-5

Zini AS, Martins S, Toderke ML, Temponi LG (2016) Anatomia foliar de Rubiaceae ocorrentes em fragmento florestal urbano d Mata Atlântica, PR, Brasil. Hoehnea 43(2): 173-182. 10.1590/2236-8906-59/2015

176

ANEXOS:

MANUSCRITOS COM DECISÕES

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Anexo 1. Decisão do manuscrito “Cerrado physiognomies in Chapada das Mesas National Park (Maranhão, Brazil) revealed by patterns of floristic similarity and relationships in a transition zone” para o periódico Annals of the Brazilian Academy of Sciences.

Decision Letter (AABC-2018-1109.R2) From: [email protected] To: [email protected] CC: Subject: Annals of the Brazilian Academy of Sciences - Decision on Manuscript ID AABC-2018-1109.R2 Body: 30-Dec-2019 Dear Dr. Ferraz: It is a pleasure to accept your manuscript entitled "Cerrado physiognomies in Chapada das Mesas National Park (Maranhão, Brazil) revealed by patterns of floristic similarity and relationships in a transition zone" in its current form for publication in the Annals of the Brazilian Academy of Sciences. The comments of the reviewer(s) who reviewed your manuscript are included at the foot of this letter. Thank you for your fine contribution. On behalf of the Editors of the Annals of the Brazilian Academy of Sciences, we look forward to your continued contributions to the Journal. Sincerely, Dr. Alexander Kellner Editor-in-Chief, Annals of the Brazilian Academy of Sciences [email protected] Associate Editor Comments to the Author: In the new version of this manuscript the authors seem to have fulfilled all of which has been required by the two reviewers and, therefore, it can be accepted for publication in the AABC. Entire Scoresheet: Date Sent: 30-Dec-2019

178

Anexo 2. Manuscrito publicado “Dyckia maranhensis (Bromeliaceae, Pitcairnioideae), a new species from the Cerrado of Maranhão, Northeastern Brazil” para o periódico Systematic Botany, número 45, volume 1 (2020).

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Anexo 3. Decisão do manuscrito “A threatened new species of Ipomoea (Convolvulaceae) from the Brazilian Cerrado revealed by morpho-anatomical analysis” para o periódico PhytoKeys.

PhytoKeys 11 de maio de 2020 19:33

Para: [email protected]

Cc: [email protected], [email protected], [email protected]

Dear Raysa Valéria Carvalho Saraiva:

We are pleased to inform you that the review process of your manuscript #49833 "A threatened new species of Ipomoea (Convolvulaceae) from the Brazilian Cerrado revealed by morpho- anatomical analysis" has been completed and it was accepted for publication.

We expect that, even in cases when the revised version is accepted in the form in which it was submitted, there may be some small last-minute changes required or recommended. Please note that reviewers and editors might also have made comments and Track/Change corrections in your manuscript, which you should also check and consider https://arphahub.com/manual#Handlemanuscriptsunderpeerreview

We shall expect your final version within 3 days, by 15/05/2020, if not sooner. Additional or supplementary files can also be replaced at this point with corrected versions.

We suggest that you help us increase the visibility of your study and thereby boost its citations and impact by sharing it on social media (i.e. Twitter, Facebook, Mendeley etc.), ideally using both your own and your institution’s channels. Information and suggestions on how to promote your work to the international scientific audience and wider public can be found on our website.

Once again, thank you for choosing PhytoKeys as the venue for your work!

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180

CONCLUSÕES

Os resultados da pesquisa permitiram acesso a informações fundamentais para a proposição de estratégias de manejo em Unidades de Conservação, com destaque para o conhecimento de espécies de áreas do PNCM. Essas informações por serem específicas para fisionomias savânicas e florestais, podem contribuir para a consistência das avaliações ambientais. Além disso, o registro de espécies ameaçadas, endêmicas e de novas ocorrências por fisionomia contribuem para a atualização de dados para o Estado do Maranhão no Projeto Flora do Brasil 2020 (em construção).

As análises realizadas também consideraram comparações com outras áreas do Brasil, que foram reconhecidas como províncias fitogeográficas do Cerrado. Dessa forma, houve contribuição para o zoneamento ecológico do bioma, que pode resultar na identificação de áreas com relevante interesse para conservação, áreas com potencial para o extrativismo e manejo sustentável.

Sabendo dos resultados e inferências sobre a fitossociologia e análises dos parâmetros físico- químicos do solo, sugerimos que o manejo para conservação do PNCM considere particularidades das fisionomias do Cerrado e respostas da vegetação a filtros ambientais, tais como as condições edáficas e associações com outros organismos. Mesmo quando essas relações não forem significativas, deve-se ponderar a relevância dessas condições atuando em conjunto com outros filtros ambientais. A conservação do PNCM deve considerar também o manejo do fogo, pois mudanças no regime de queimadas podem afetar o estabelecimento de espécies frequentes e das raras. Sugerimos também ponderar a diversidade funcional das espécies e o efeito das mudanças climáticas para avaliar as ameaças durante a tomada de decisões para estratégias de conservação.

Diante das relações florísticas analisadas e estabelecidas para a vegetação do PNCM, podemos concluir que muito mais do que abrigar elementos florísticos de vegetações adjacentes, o Cerrado ecotonal maranhense investigado contém espécies frequentes e raras para o bioma. Além disso, a ocorrência das novas espécies, Dyckia maranhensis Guarçoni & Saraiva e Ipomoea maranhensis D. Santos & Buril enfatizam a importância das áreas protegidas para a preservação desses taxa no Cerrado. Dessa forma, essa unidade de conservação deve ser mantida, assim como sugere-se a conservação de áreas de vegetação nativa no entorno do PNCM para salvaguardar uma porção representativa de diversidade florística. Por fim, recomendamos a identificação de áreas ameaçadas pelo desmatamento e aquelas que precisam de restauração ambiental para garantir a conservação de uma das últimas áreas contínuas de Cerrado no Brasil.