GARRAPATAS DEL GÉNERO Antricola (IXODIDA: ) EN CUEVAS DE MÉXICO

Jesús Alberto Lugo-Aldana y Carmen Guzmán-Cornejo. Laboratorio de Acarología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad Universitaria, Coyoacán, México, Distrito Federal, C.P. 04510. [email protected] ; [email protected]

RESUMEN. Se refieren los caracteres diagnósticos de dos de las tres especies de garrapatas del género Antricola distribuidas en el país: A. mexicanus y A. marginatus. Antricola mexicanus se recolectó en las siete cuevas muestreadas, mientras que A. marginatus solo se encontró en la cueva de Calcehtok, Yucatán. Aspectos relacionados con su biología son citados a partir de referencias previas (De la Cruz, 1987; Estrada-Peña et al., 2008 y Labruna et al, 2012) y de observaciones registradas durante este estudio.

Palabras clave: Garrapatas, Argasidae, Antricola, Cuevas.

Ticks of the Antricola (Ixodida: Argasidae) in caves from Mexico

ABSTRACT. We referred the diagnostic characters of two of the three species of of the genus Antricola from Mexico: A. mexicanus and A. marginatus. Antricola mexicanus was collected in all visited caves, while A. marginatus was only found in Calcehtok cave, Yucatán. Aspects related with its biology are cited from previous references (De la Cruz, 1987; Estrada-Peña et al., 2008 and Labruna et al, 2012) and from observations recorded during this study.

Key words: Ticks, Argasidae, Antricola, Caves.

Introducción Una gran parte de la fauna de cuevas está conformada por artrópodos. Reddell (1981), registró un total de 1263 especies de artrópodos como parte de la fauna cavernícola de México, Guatemala y Belize, de las cuales 304 se consideraron como especies troglóbias. Como parte de la diversidad de artrópodos referidos en cuevas, los ácaros constituyen un grupo importante por su abundancia y diversidad, pero sin duda han sido poco estudiados. Para México, Reddell (1981) enlistó 83 especies, mientras que Hoffmann et al. (2004) citaron un total de 273 especies de ácaros distribuidos en cinco taxones: , Ixodida, , Astigmata y . En particular el orden Ixodida está conformado por 879 especies (distribuidas en tres familias: , Argasidae y Nuttalliellidae) de ácaros conocidos como garrapatas (Guglielmone et al., 2010). De las aproximadamente 100 especies del orden Ixodida distribuidas en el país, 14 han sido registradas en cuevas de 16 estados de la República Mexicana (Hoffmann et al., 2004); de este total, cuatro pertenecen a la familia Ixodidae (Amblyomma e Ixodes) y diez a la familia Argasidae (Antricola, Ornithodoros, Argas y Nothoaspis). La familia Argasidae incluye a los ácaros conocidos como garrapatas blandas, con aproximadamente 193 especies (Guglielmone et al., 2010). Dentro de este taxón se ubica el género Antricola Cooley y Kohls, 1942, que incluye organismos de tamaño medio o grande (hembras 4-7mm y macho 3-4mm), con cuerpo en forma variable, aunque muchas veces piriforme. Tubérculos y surcos dorso marginales bien definidos, además de tener un surco post- anal transverso asociado a tubérculos (Barros-Battesti et al., 2006). Tienen un tegumento granulado y la base del gnatosoma puede ser grande o reducida con pedipalpos grandes y robustos, así como pulvilos bulbosos que les facilitan trepar las paredes de las cuevas para llegar a sus huéspedes. Los adultos poseen piezas bucales que no son funcionales; sin embargo, las larvas y los primeros estadios ninfales se alimentan de sangre de quirópteros (Guglielmone et al., 2004; Estrada-Peña et al. 2008).

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A nivel mundial, el género está conformado por 17 especies distribuidas en América desde el sur de los Estados Unidos hasta Argentina (Guglielmone et al., 2004). En México, el género Antricola está representado actualmente por tres especies: Antricola coprophilus McIntosh 1935, Antricola mexicanus Hoffmann 1958 y Antricola marginatus Banks 1910, distribuidas en 10 estados de la República Mexicana (Chiapas, Chihuahua, Guerrero, Jalisco, Nuevo León, San Luis Potosí, Tabasco, Tamaulipas, Veracruz y Yucatán). La mayoría de los registros son del sureste del país, a excepción de A. coprophilus cuya distribución ha sido referida también en estados del norte (e. g. Nuevo León, San Luis Potosí y Tamaulipas) (Hoffmann y López-Campos, 2000). El objetivo de este estudio es contribuir al conocimiento sobre aspectos biológicos, morfológicos y geográficos de las garrapatas del género Antricola distribuidas en cuevas de México.

Materiales y Método Se realizaron colectas en siete cuevas de cuatro estados de la República Mexicana: 1) Veracruz: Cueva de los Murciélagos, Apazapán (19.35609°N, 96.69942°W, 521 msnm.); Cueva Arroyo del Bellaco, Puente Nacional (19.22122°N, 96.63501°W, 272 msnm) y Cueva Boca del Cántaro, Puente Nacional (19.22966°N, 96.63654°W, 277 msnm). 2) Tabasco: Cueva de las Sardinas, Tapijulapa (17.44237°N, 92.77533°W, 91 msnm). 3) Campeche: Cueva de X´tacumbilxuna án, Hopelchen (19.99088°N, 89.76417°W, 108 msnm) y Cueva Balaam Kú, Calakmul (18.52346°N, 89.82377°W, 201 msnm). 4) Yucatán: Cueva de Calcehtok, Opichen (20.55106°N, 89.91256°W, 62 msnm). La colecta de garrapatas se realizó directamente del guano de murciélagos y paredes de las cuevas; las garrapatas se tomaron con ayuda de pinzas y se guardaron en frascos con etanol al 96%, colocándoles su respectiva etiqueta con los datos de colecta. Aunado a lo anterior, se colectaron muestras de guano en recipientes de plástico con tapa, para su posterior procesamiento. En laboratorio se procesaron las muestras de guano con ayuda de embudos de Berlesse y el material colectado se almacenó en frascos con etanol al 96%. Se realizó la separación del material por cueva y por estado de madurez: larvas, ninfas y adultos (hembras y machos). El material se determinó taxonómicamente utilizando claves y literatura especializada. Asimismo se tomaron fotografías con ayuda de un microscopio estereoscópico (Leica Z16 APO-A) de las placas estigmales de las garrapatas. Adicionalmente se seleccionaron algunos ejemplares (hembras, machos y ninfas) y se limpiaron con ayuda de agujas de disección y pinceles, con el fin de prepararlos para la toma de fotografías con Microscopia Electrónica de Barrido (MEB).

Resultados y Discusión En todas las cuevas visitadas se colectaron ejemplares de la especie A. mexicanus, no así para A. marginatus, la cual sólo se colectó en la cueva de Calcehtok, Yucatán (Fig.1, A-D).

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Figura 1. A-B. Idiosoma, A. mexicanus. A) Hembra. B) Macho. C-D. Idiosoma, A. marginatus. C) Hembra. D) Macho.

De las tres especies registradas en México, A. marginatus presenta los caracteres morfológicos más distintivos que permiten su rápida diferenciación, destacando la presencia de tubérculos provistos de sedas en el margen del idiosoma (Fig.1, C-D) y un órgano de Haller con la fórmula 0+9 (Fig. 2, H). Antricola coprophilus y A. mexicanus comparten caracteres morfológicos, e. g. órgano de Haller con la fórmula 2+8 (Fig. 2, G); diferenciándose las hembras de A. mexicanus por la presencia de una serie de tubérculos con sedas en el borde posteroventral del idiosoma (Fig. 2, E-F), mientras que A. coprophilus carece de estos (Hoffmann, 1958).

Figura 2. E-G. A. mexicanus ♀. E) ó p v . F) ó p . G) Ó H 2+8. H) A. marginatus, Órgano de Haller 0+9.

La forma foliácea de las placas espiraculares descritas por Hoffman (1958) como diagnóstica para A. mexicanus (Fig. 3, I) varía, pudiendo ser también ligeramente redondeadas, ovaladas y/o lobuladas (Figs. 3. J, K y L), mientras que en A. coprophilus éstas fueron descritas como aplanadas y redondeadas. Los adultos y las ninfas de estas garrapatas se encuentran asociadas al guano de murciélagos, mientras que las larvas parasitan a quirópteros. En todas las cuevas muestreadas se sabe que existe la presencia de estos mamíferos, pero sólo en tres de ellas (cueva de Calcehtok, cueva de los murciélagos y cueva de las Sardinas) pudimos colectar durante nuestro estudio algunos ejemplares, pertenecientes a la familia Mormoopidae.

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Figura 3. I-L. Placas estigmales, A. mexicanus ♀. I) Foliácea (Holotipo). J) Redondeada. K) Ovalada. L) Lobulada.

Aunque sobre estos murciélagos no colectamos ninguna garrapata, se ha registrado en la literatura que las larvas y los primeros estadios ninfales (Estrada-Peña et al., 2008) pueden alimentarse de sangre de estos vertebrados, mientras que los adultos ya no lo hacen. De la Cruz (1987) refiere que los adultos de estos argásidos podrían ser coprófagos; sin embargo, esto no ha sido comprobado. También se ha citado que en los últimos estadios ninfales se puede reconocer si estas mudarán hacia hembras o machos (Cooley y Kohls, 1944; De la Cruz, 1973). El comportamiento de garrapatas de la especie A. mexicanus observado en la cueva de Calcehtok, en donde ninfas grandes llevaban en el dorso a un macho, sugiere que podría existir un tipo de selección sexual, ya que estas ninfas grandes podrían mudar a hembras.

Conclusiones Las garrapatas del género Antricola están relacionadas con murciélagos principalmente de la familia Mormoopidae, en cuevas caracterizadas por una alta temperatura y humedad. Con base en la literatura, en los ejemplares revisados de nuestros muestreos y en algunos depositados en la CNAC (CNAC001930, CNAC001931, CNAC005001), A. coprophilus es una especie con distribución neártica y A. marginatus neotropical. Antricola mexicanus es registrada con una distribución neotropical; sin embargo, al revisar ejemplares depositados en la CNAC bajo el

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nombre de Carios coprophilus (=A. coprophilus) de Tamaulipas (Cueva de los Cuarteles), estos presentaron también tubérculos con pequeños mechones de sedas en el borde posteroventral del idiosoma, por lo que fueron reidentificados como A. mexicanus. Con base en lo anterior A. mexicanus podría también distribuirse en la región neártica. El conocimiento sobre la biología, sistemática y biogeografía de las garrapatas del género Antricola está aún lejos de completarse. Se requieren de nuevas colectas en cuevas no exploradas, así como nuevas observaciones de campo, que nos permitan conocer más sobre este grupo en particular.

Agradecimientos Este trabajo fue parcialmente financiado por el proyecto PAPIIT No 226010. A Berenit Mendoza-Garfias por la toma de imágenes con MEB. A Susana Guzmán por el uso del microscopio Leica (modelo Z16 APO-A) de la UNIBIO, IBUNAM. A Laura Del Castillo- Martínez, Ricardo Paredes-León y Miguel Hernández por su asistencia en el procesamiento y trabajo de campo. A Griselda Montiel Parra por el préstamo de ejemplares de garrapatas depositados en la Colección Nacional de Ácaros.

Literatura Citada Banks, 1910. New American . Arachnoidea. Acarina. Proccedings of the Entomological Society of Washington 12:2-12. Barros-Battesti, D. M., M. Arzua y G. H. Bechara. 2006. Carrapatos de Importância Médico- Veterinária da Região Neotropical. Um guía ilustrado para identificação de espécies. Butantan. São Paulo. 233 p. Cooley, R. A. y G. M. Kohls. 1942. Antricola new genus, Amblyomma gertschi new species, and notes on Ixodes spinipalpis (Acarina: Ixodoidea). Public Health Reports 57:1869-1872. Cooley R. A. y G. M. Kohls. 1944. The Argasidae of North America, Central America and Cuba. Monograph No. 1. The American Midland Naturalist University of Notre Dame, Notre Dame, Ind. 152 p. De la Cruz, J. 1973. Notas sobre garrapatas del género Antricola Cooley y Kohls, 1942. Serie Espeleológica y Carsológica. Academia de Ciencias de Cuba 44:1-13. De la Cruz, J. O. 1987. La Fauna de Garrapatas (Ixodoidea) de la República de Cuba. Tesis para optar por el título de candidato a Doctor en Ciencias Biológicas. Academia Checoslovaca de Ciencias. Instituto de parasitología, Cɵ k ĕj v . 300 p. Estrada-Peña, A., J. M. Venzal, K. M. Kocan, C. Tramuta, L. Tomassone, J. de la Fuente y M. Labruna. 2008. Observations on Antricola Ticks: Small Nymphs Feed on Mammalian Hosts and Have a Salivary Gland Structure Similar to Ixodid Ticks. Journal of Parasitology 94:953-955. Guglielmone, A. A., A. Estrada-Peña., J. E. Keirans y R. G. Robbins. 2004. Las garrapatas (: Ixodida) de la región zoogeográfica neotropical. Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria. Argentina, Buenos Aires. 142 p. Guglielmone, A. A., R. G. Robbins, D. A. Apanaskevich, T. N. Petney, A. Estrada-Peña, I. G. Horak, R. Shao y S. C. Barker. 2010. The Argasidae, Ixodidae and Nuttalliellidae (Acari: Ixodida) of the world: a list of valid species names. Zootaxa 2528:1-28. Hoffmann, A. 1958. Una especie de Antricola encontrada en México (Acar., Argas.). Anales de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas 4:97-107.

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Hoffmann, A. y G. López-Campos. 2000. Biodiversidad de los ácaros en México. CONABIO- UNAM. México, D.F. 230 p. Hoffmann, A., M. G. López-Campos y I. M. Vázquez-Rojas. 2004. Ecología 13. Los artrópodos de las cavernas de México. In Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: Hacia una síntesis de su conocimiento. Volumen IV. J. E. Llorente B., J. J. Morrone, O. Yáñez O., I. Vargas F. (eds.). CONABIO, Facultad de Ciencias, Instituto de Biología, Las Prensas de Ciencias. Mexico, D. F. p. 229-326. Labruna, M.B., S. Nava, C. Guzmán-Cornejo y J.M. Venzal. 2012. Maternal Care in the Soft Antricola marginatus. Journal of Parasitology 98:876-877. McIntosh, A. 1935. Description of a tick, Ornithodoros coprophilus N. sp., from bat guano. Parasitology 4:519-523. Reddell, J. R. 1981. A review of the cavernicole fauna of Mexico, Guatemala, and Belize. Texas Memorial Museum Bulletin 27:1-327.

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