Additional Date Concerning Microbotryum Violaceum S. L. Distribution in Russia

МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ Том 44 2010 Вып.2

ГРИБЫ — ВОЗБУДИТЕЛИ БОЛЕЗНЕЙ РАСТЕНИЙ

УДК 582.285.1 (471)

BAGDASAROVA T.V., KARAPETYAN A.R., ZAKHAROV I.A. ADDITIONAL DATE CONCERNING MICROBOTRYUM VIOLACEUM S. L. DISTRIBUTION IN RUSSIA

Распространение в природе фитопатогенных грибов, поражающих дикие виды, изучено значительно слабее, чем тех грибов, которые паразитируют на культурных растениях. Вместе с тем исследования в этом направлении могут дать ценные сведе- ния о механизмах и темпах эволюции отношений паразит—хозяин и о факторах, спо- собствующих или, наоборот, ограничивающих расселение фитопатогенов. Перспективным модельным объектом для таких исследований является гриб Mic- robotryum violaceum (Pers.) G. Deml et Oberw. — возбудитель головни пыльников на многих видах семейства Caryophyllaceae. Симптомы поражения растений патогеном хорошо заметны не только на живых, но и на гербарных зараженных образцах. За по- следние годы накоплен большой объем информации об инфицировании этим грибом различных видов растений и о распространении паразита в разных регионах Север- ной Америки и Европы (Freeman et al., 2002; Vanky, 2004; Gac et al., 2007). Для терри- тории России также имеются данные относительно распространения патогена. Во многих монографиях и определителях, посвященных головневым грибам, имеются сведения о распространении Ustilago violacea (Microbotryum violaceum был выделен из Ustilago violacea) на территории бывшего СССР. В работах Л. С. Гутнер (1941), В. И. Ульянищева (1952, 1968), М. К. Игнатавичюте (1975), И. В. Каратыгина (2005) и других указаны ареалы данного вида. В ряде работ сообщается о находках гриба в Арктике и на Дальнем Востоке (Васильева, 1976; Говорова, 1990; Азбукина и др., 1995; Каратыгин и др., 1995, 1999). Антонович (Antonovics et al., 2003) и другие исследователи (Ristaino, 1998; Eloff, 1999) показали, что изучение гербариев дает дополнительную информацию о распро- странении фитопатогенных грибов, в частности M. violaceum. Мы использовали этот подход, обследовав Гербарий биологического факультета им. Д. П. Сырейщикова Московского государственного университета (MW). Изучение гербарных материалов этой коллекции позволило дополнить уже имеющиеся сведения о распространении M. violaceum на территории России, очертить круг видов, которые наиболее часто по- ражаются данным патогеном, и приблизительно оценить процент зараженных особей в природных популяциях.

Материал и методы

Патогенный гриб Microbotryum violaceum s. l. поражает пыльники более чем у 100 видов растений из семейства Caryophyllaceae (Thrall et al., 1993). Этот вид при- надлежит к семейству Microbotryaceae (порядок Microbotryales, класс Urediniomyce-

143 tes). По мнению некоторых авторов (Гутнер, 1941; Каратыгин, 2005), M. violaceum распадается на отдельные самостоятельные виды, приуроченные к определенному растению-хозяину либо к группе растений-хозяев, причем не обязательно из одно- го рода. Данная система делений M. violaceum соответствует ранее принятой для Us- tilago violacea. Специалисты выделили 14 видов, входящих в состав U. violacea: U. duriaeana Tul., U. ducellieri Maire, U. holostei de Bary, U. stellariae (Sowerby) Liro, U. nivalis Liro, U. antherarum Fr., U. major J. Schrцt, U. silenes-inflatae (DC.) Liro, U. silenes-nutantis Liro, U. coronariae Liro, U. lychnidis-dioicae (DC.) Liro, U. dianthorum Liro, U. superba Liro, U. moenchiae-manticae Lindtner. Однако мы в нашей работе будем руководствоваться более широкой трактовкой Microbotryum violaceum и будем рассматривать его в качестве комплексного вида. Такое понимание вида подкрепляет- ся современными молекулярными данными, полученными с использованием стан- дартных ядерных и митохондриальных маркеров (Freeman et al., 2002; Gac et al., 2007), микросателлитных последовательностей (Giraud et al., 2002, 2008) и методики кариотипирования различных штаммов (Perlin et al., 1997), на что в одной из своих ра- бот указывал Ванки (Vanky, 2004). Проявлением инфекции является обильное спороношение на пыльниках заражен- ного растения, которые при этом увеличиваются в размере, становятся черно-фиоле- товыми, с обильным порошистым налетом, в то время как у незараженных растений размер, форма и цвет пыльников, как правило, характеризуются иным проявлением данных признаков. Изменение окраски и формы пыльников хорошо заметно и на гер- баризированных растениях. В качестве исследуемого был выбран Гербарий биологического факультета им. Д. П. Сырейщикова Московского государственного университета (MW). Прежде никто не использовал обширнейший материал данной коллекции для исследований подобного рода. В работе использовали материалы Отдела флоры Восточной Европы, насчитывающие 14 209 гербарных листов (225 видов, 33 рода растений семейства Ca- ryophyllaceae), и Отдела флоры Сибири и Дальнего Востока — 5070 листов (209 ви- дов из 25 родов растений семейства Caryophyllaceae). Далее названия видов растений приведены по П. Ф. Маевскому (2006) и «Флоре СССР» (1936). Просмотр образцов, сохраняемых в Гербарии биологического факультета МГУ, показал, что никто из коллекторов не обращал внимания на отмеченные выше симп- томы инфекции, во всяком случае зараженность образцов не была отражена на эти- кетках. Поскольку при высушивании и хранении цвет пыльников может меняться, об- разцы с темными (потемневшими) пыльниками просматривались под бинокулярным микроскопом при увеличении, позволяющем однозначно увидеть на них спороноше- ние гриба. Для более точной идентификации M. violaceum s. l. споры из пораженных пыльников исследовали под световым микроскопом. Особое внимание при этом уде- ляли морфологии спор, структуре экзоспория, которая у M. violaceum s. l. сетчатая. По характеру поражения M. violaceum s. l. схож с другим видом, а, точнее, группой видов из рода Sorosporium, также паразитирующих на растениях из семейства Caryop- hyllaceae и отличающихся иным оттенком спор (табачно-коричневым или корич- неватым) и бородавчатой или мелкошиповатой морфологией их поверхностной структуры.

Результаты и обсуждение

В Гербарии МГУ были изучены образцы 346 видов, 36 родов растений семейства Caryophyllaceae. Симптомы заражения были обнаружены на образцах 10 видов расте- ний, относящихся к 6 родам. Полученные данные дополняют ранее опубликованную информацию (Гутнер, 1941; Ульянищев, 1952, 1968; Savulescu, 1957; Игнатавичюте, 1975; Vanky, 2004) о распространении патогена на территории России (табл. 1). Нами при изучении гербария отмечены новые, прежде не упоминавшиеся в отече- ственной литературе растения-хозяева: Silene dichotoma Ehrh., S. viscosa (L.) Pers., Di-

144 Таблица 1 Распространение M. violaceum s. l. на территории России (по литературным данным)

Растение-хозяин Распространение Литературный источник

Holosteum L. (костенец): H. um- Смоленская обл. Гутнер, 1941; Ульянищев, bellatum L. 1968 Saponaria officinalis L. (мыльнян- Воронежская, Курская, Москов- Гутнер, 1941; Ульянищев, ка) ская области 1952, 1968; Игнатавичю- те, 1975 Stellaria L. (звездчатка): S. caly- Ивановская, Ленинградская, Мага- Гутнер, 1941; Ульянищев, cantha (Ledeb.) Bong., S. ciliato- данская, Московская, Мурман- 1952, 1968; Игнатавичю- sepala Trautv., S. eschscholtzia- ская, Смоленская, Ярославская, те, 1975; Каратыгин, 2005 na Fenzl, S. graminea L., S. ho- Камчатская области, Республика lostea L., S. longifolia Fr., S. pe- Карелия, Таймыр duncularis Bge., S. diffusa Willd. Moehringia lateriflora Fenzl. (ме- Камчатская, Мурманская, Читин- Гутнер, 1941; Ульянищев, рингия) ская области 1968; Каратыгин, 2005 Silene L. (смолевка): S. acaulis Камчатская, Кировская, Курская, Гутнер, 1941; Ульянищев, (L.) Jacq., S. commutata Guss., Московская, Мурманская, Ново- 1952, 1968; Игнатавичю- S. latifolia Rendle, S. longifolia сибирская, Саратовская, Саха- те, 1975; Каратыгин, 2005 Muehl, S. nutans L., S. otites линская, Смоленская области, Sm., S. repens Patrin, S. rupestris Красноярский край, Республика L., S. wolgensis Bess. Сев. Осетия Viscaria (смолка): V. alpina G. Don, Мурманская, Смоленская области То же V. viscosa Aschers Coronaria flos-cuculi A. Br. (гори- Смоленская обл., Сибирь Гутнер, 1941; Ульянищев, цвет) 1968; Игнатавичюте, 1975; Каратыгин, 2005 Melandryum Roehl. (дрема): M. al- Ленинградская, Московская, Смо- Ульянищев, 1952, 1968; Иг- bum Garcke, M. affine Vahl, ленская области, Республика Ка- натавичюте, 1975; Кара- M. apetalum Fenzl, M. brachype- релия, Приморский край тыгин, 2005 talum Fenzl, M. dioicum (L.) Coss. et Germ., M. rubrum Gar- сke, M. sibiricum A. Br. Dianthus L. (гвоздика): D. arenari- Воронежская, Кировская, Курская, Гутнер, 1941; Ульянищев, us L., D. chinensis L., D. deltoi- Ленинградская, Московская, Мур- 1968; Игнатавичюте, 1975; des L., D. superbus L. манская, Саратовская, Омская, Каратыгин, 2005 Смоленская, Читинская области, Новая Земля, Якутия, Республи- ки Карелия, Бурятия Gastrolychnis apetala (L.) Tolm. et Магаданская обл., о. Врангеля Каратыгин, 2005 Kozhanczikov (гастролихнис) Minuartia macrocarpa (Pursh) Os- Камчатская обл. То же tenf (минуарция) anthus repens Willd (табл. 2). Кроме того, за счет полученных данных существенно расширена область распространения M. violaceum s. l. на территории России. Зараже- ния зафиксированы в 13 новых областях (см. рисунок). Представленные выше материалы показывают, что возбудитель головни пыльни- ков M. violaceum s. l. встречается, вероятно, на всей территории России: он был обна- ружен на образцах, собранных от Кольского полуострова до Северной Осетии и от Брянской до Камчатской обл. Из обследованных нами 346 видов инфекция обнаружена на 10 видах: Coronaria flos-cuculi (L.) A. Br., Dianthus arenarius L., D. deltoids L., D. superbus Bieb., D. repens Willd., Saponaria officinalis L., Silene dichotoma Ehrh., S. viscosa (L.) Pers., Steris viscaria (L.) Rafin., Viscaria alpina (L.) G. Don (табл. 2).

145 Таблица 2 Образцы Гербария MW, зараженные M. violaceum s. l.

Число Общее число Количест- Время гербарных гербарных во зара- Растение-хозяин Место сбора сбора листов с за- листов дан- женных ражением ного вида особей,%

Viscaria alpina (L.) G. Don Мурманская обл. 16 08 1952 1 141 12.4 Steris viscaria (L.) Rafin. Рязанская обл. 14 06 1973 3 144 13.9 20 06 1981 21 06 1988 Московская обл. 17 06 1946 3 110 21 06 1952 07 1952 Silene dichotoma Ehrh. Курская обл. 18 06 2001 1 113 17.7 S. viscosa (L.) Pers. Владимирская обл. 17 06 2007 1 117 15.9 Coronaria flos-cuculi (L.) Архангельская обл. 13 07 1996 1 142 12.4 A. Br. Dianthus arenarius L. Брянская обл. 20 08 1982 2 115 40.0 21 08 1982 D. deltoides L. Костромская обл. 09 07 1999 1 127 13.7 D. superbus Bieb. Мурманская обл. 27 08 1994 1 172 13.3 Архангельская обл. (Со- 18 07 1870 1 ловецкие острова) Республика Коми (тер- 04 08 1983 1 ритория, подчинен- ная г. Воркута) Владимирская обл. 11 07 2004 1 141 Алтай (Кош-Агачский 15 07 1951 1 179 аймак) Забайкальская обл. 19 07 1895 1 115 Приморье (побережье 28 06 1974 1 116 Японского моря) D. repens Willd. Южный Ямал (бассейн 22 07 1996 1 120 12.9 р. Щучьей) Чукотский край (Чаун- 12 07 1937 1 148 ская губа) Saponaria officinalis L. Калининградская обл. 15 08 1959 1 116 18.8 Смоленская обл. 22 07 1912 1 116 Рязанская обл. 06 07 1968 1 134 27 06 1968 1 Московская обл. 06 07 1949 1 170 26 06 1872 1 30 06 1864 1 02 08 1892 1 1895 1 Воронежская обл. 1884 1 135 01 07 1938 1 Орловская обл. 28 07 1926 1 Республика Мордовия 01 07 1983 1 120 Саранская обл. 06 07 1896 1 Ульяновская обл. 25 06 1868 1

146 Распространение Microbotryum violaceum s. l. на территории России. Места обитания: 1 — известные из литературных источников, 2 — новые.

На основании имеющихся данных также можно получить представление о частоте поражения разных видов растений-хозяев в естественных популяциях (последний столбец табл. 2). Доля зараженных образцов в коллекции колеблется от 2.4 до 40 % (Dianthus arenarius L.), однако если брать средний показатель для видов растений-хо- зяев, без учета данных, полученных для D. arenarius L., то он будет составлять поряд- ка 4 %. Максимальный уровень заражения отмечен помимо D. arenarius L. (40 %), для которого сохранилось слишком мало образцов, также и для Saponaria officinalis L. (8.8 %), а минимальный — для Coronaria flos-cuculi (L.) A. Br. и Viscaria alpina (L.) G. Don и составляет 2.4 %. Антонович и соавторы (Antonovics et al., 2003) отмечают, что размер выборки не оказывает существенного влияния на вероятность обнаруже- ния зараженных образцов, поэтому в данном случае даже относительно небольшие выборки могут достаточно определенно говорить о зараженности естественных попу- ляций.

Работа выполнена при поддержке РФФ-АФГИР (грант № 07-04-91156).

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Азбукина З.М.,Каратыгин И.В.,Говорова О.К.Класс Ustomycetes. Низшие рас- тения, грибы и мохообразные Дальнего Востока России. Т. 3 : Грибы. СПб.: Наука, 1995. 383 с. Васильева Л.Н.Микромицеты Колымского нагорья / Низшие растения Дальнего Вос- тока. Владивосток, 1976. С. 102—114. Говорова О.К. Головневые грибы советского Дальнего Востока. Владивосток: ДВО АН СССР, 1990. 84 с. Гутнер Л.С.Головневые грибы. М.; Л., 1941. 383 с. Игнатавичюте М.К.Головневые грибы Прибалтики. Вильнюс: Минтис, 1975. 278 с. Каратыгин И.В.Головневые грибы (порядок Ustilaginales) Российской Арктики / Ми- кология и фитопатология. 1995. Т. 29, вып. 1. С. 30—35. Каратыгин И. В., Нездойминого Э.Л., Новожилов Ю.К., Журбенко М.П. Грибы Российской Арктики. СПб.: Изд-во СПб. хим.-фарм. акад., 1999. 212 с. Каратыгин И.В.Род Microbotryum Lйv. (Пор. Microbotryales, Класс Urediniomycetes) в России / Новости систематики низших растений. 2005. Т. 38. С. 118—130.

147 Маевский П.Ф.Флора Средней полосы европейской части России. М.: КМК, 2006. 600 с. Ульянищев В.И. Микофлора Азербайджана. Т. 1: Головневые грибы. Баку. 1952. 333 с. Ульянищев В.И. Определитель головневых грибов СССР. Л.: Наука, 1968. 183 с. Флора СССР / Под ред. В. Л. Комарова. Т. 5. М.; Л.: АН СССР, 1936. 762 с. Antonovics J., Hood M.E., Thrall P.H., Abrams J.Y., Duthie G.M. Herbarium studies on the distribution of anther-smut fungus (Microbotryum violaceum) and Silene species (Cary- ophyllaceae) in the Fasten United States / Amer. J. Bot. 2003. Vol. 90, N 10. Р. 1522—1531. Eloff J.N.Itispossible to use herbarium specimens to screen for antibacterial components in some plants / J. Ethnopharmacol. 1999. Vol. 67. P. 355—360. Freeman A.,Duong K.,Shi T.,Hughes C.,Perlin M.Isolates of Microbotryum violaceum from North American host species are phylogenetically distinct from their European host-deri- vated counterparts / Mol. Phyl. Evol. 2002. Vol. 23, N 13. P. 158—170. Gac M. L., Hood M., Fournier E., Giraud T. Phylogenetic evidence of host-specific cryptic species in the anther smut fungus / Evolution. 2007. Vol. 61, N 1. P. 15—26. Giraud T.,Fournier E.,Vautrin D.,Solignac M.,Shykoff J. Isolation of 44 polymorphic microsatellite loci in three host races of the phytopathogenic fungus Microbotryum violaceum / Mol. Ecol. 2002. Vol. 2, N 2. P. 142—146. Giraud T., Yockteng R., Marthey S., Chiapello H., Jonot O., Lopez-Villavi- cencio M.,deVienne D.,Hood M.,Refregier G.,Gendrault-Jacquemard A.,Win- cker P.,Dossat C.Isolation of 60 polymorphic microsatellite loci in EST libraries of four sibling species of the phytopathogenic fungal complex Microbotryum / Mol. Ecol. Notes. 2008. Vol. 8, N 2. Р. 387—392. Ristaino J.B.Theimportance of archival and herbarium materials in understanding the role of oospores in late blight epidemics of the past / Phytopathology. 1998. Vol. 88. P. 1120—1130. Savulescu T.Ustilaginales RPP. Bucuresti, 1957. 1168 с. Perlin M., Hughes C., Welch J., Akkaraju S., Steinecker D., Kumar A., Smith B.,Garr S.,Brown S.,Andom T.Molecular approaches to differentiate subpopulations or formae speciales of the fungal phytopathogen Microbotryum violaceum Internat. J. Plant Sci. 1997. Vol. 158, N 5. P. 568—574. Thrall P.,Biere A.,Antonovics J.Plantlifehistory and disease susceptibility: the occur- rence of Ustilago violacea on different species within the Caryophyllaceae / J. Ecol. 1993. Vol. 81. P. 489—498. Vanky K.Anther smut fungi of Caryophyllaceae. Taxonomy, nomenclature, problems in species delimitation / Mycol. Balcanica. 2004. Vol 1(2—3). P. 189—191.

Московский государственный университет Поступила 28 X 2008 им. М. В. Ломоносова Институт общей генетики им. Н. И. Вавилова РАН Москва [email protected]

РЕЗЮМЕ

Настоящая работа представляет данные, полученные при исследовании Гербария биоло- гического факультета им. Д. П. Сырейщикова Московского государственного университе- та (MW). Среди образцов, представленных в гербарии и собранных на территории России, за- болевание «головни пыльников», вызываемое Microbotryum violaceum s. l., было обнаружено на 10 видах растений семейства Caryophyllacea: Coronaria flos-cuculi, Dianthus arenarius, D. deltoids, D. superbus, D. repens, Saponaria officinalis, Silene dichotoma, S. viscosa, Steris viscaria, Vis- caria alpina. Ключевые слова: гербарные исследования, головня пыльников, Microbotryum violaceum.

148 SUMMARY

This work presents the data obtained by investigation of Herbarium of the Moscow State Univer- sity. Among the specimens preserved in this herbarium, collected in Russia, the anther smut disease caused by Microbotryum violaceum s. l. was detected on 10 species of the family Caryophyllacea: Co- ronaria flos-cuculi, Dianthus arenarius, D. deltoids, D. superbus, D. repens, Saponaria officinalis, Si- lene dichotoma, S. viscosa, Steris viscaria, Viscaria alpina. Key words: herbarium investigation, anther smut disease, Microbotryum violaceum.

149