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Khadija Jobim ______Tese De Doutorado Natal/RN, Junho De 2020 KHADIJA JOBIM

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Khadija Jobim ______Tese De Doutorado Natal/RN, Junho De 2020 KHADIJA JOBIM ESPÉCIES ESPOROCÁRPICAS DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (FILO GLOMEROMYCOTA): TAXONOMIA, SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO Khadija Jobim ________________________________________________ Tese de Doutorado Natal/RN, junho de 2020 KHADIJA JOBIM ESPÉCIES ESPOROCÁRPICAS DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (GLOMEROMYCOTA): TAXONOMIA, SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio Grande do Norte como requisito parcial para obtenção do título de Doutorado em Sistemática e Evolução. Orientador: Bruno Tomio Goto NATAL/ RN 2020 Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - •Centro de Biociências - CB Jobim, Khadija. Espécies esporocárpicas de fungos micorrízicos arbusculares (Glomeromycota): taxonomia, sistemática e evolução / Khadija Jobim. - Natal, 2020. 306 f.: il. Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-graduação em Sistemática e Evolução. Orientador: Prof. Dr. Bruno Tomio Goto. 1. Micorrizas - Tese. 2. Diversidade - Tese. 3. Filogenia - Tese. 4. Florestas tropicais úmidas - Tese. 5. Glomerocarpo - Tese. I. Goto, Bruno Tomio. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título. RN/UF/BSCB CDU 582.28 Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351 FOLHA DE APROVAÇÃO ESPÉCIES ESPOROCÁRPICAS DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (GLOMEROMYCOTA): TAXONOMIA, SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO Tese apresentada ao Progrma de Pós-graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio Grande do Norte como requisito parcial para obtenção do título de Doutorado em Sistemática e Evolução. Área de concentração: Sistemática e Evolução. Aprovada em: 31/03/2020. BANCA EXAMINADORA Dra. DANIELLE KARLA ALVES DA SILVA, UFPB Examinadora Externa à Instituição Dr. RHUDSON HENRIQUE SANTOS FERREIRA DA CRUZ, UFOB Examinador Externo à Instituição Dr. IURI GOULART BASEIA, UFRN Examinador Interno Dra. PATRICIA OLIVEIRA FIUZA, UFRN Examinadora Interna Dr. BRUNO TOMIO GOTO, UFRN Presidente AGRADECIMENTOS Agradeço primeiramente a Deus, pois tenho a certeza em minha fé Cristã, que Ele esteve sempre ao meu lado e me permitiu que trilhasse meus caminhos com amor, força, sempre me concedendo esperança e ânimo nos dias mais difíceis. Agradeço a minha família, por ser minha base de apoio, em todas as minhas necessidades, me amparando no que estava ao seu alcance. Agradeço ao meu companheiro de jornada, Paulo Fernandes da Costa Neto, quem tornou meus dias mais alegres desde o início da caminhada e me motivou a chegar até aqui, com muito amor. Também agradeço a toda sua família, principalmente Valdilécio, Antônia, Manoela e Rafael, que também foram minha base de apoio durante a minha caminhada e me proporcionaram momentos felizes, de paz e incentivo. Agradeço aos meus amigos, sejam da pós-graduação, dentro dos muros da universidade ou fora dela e cabem muitos, muitos nomes, e contabilizar todos seria missão difícil bem como me entristeceria deixar alguém de fora. Dessa forma, me resumo a agradecer a todos os que estiveram comigo, pelos bons momentos bons compartilhados. Em especial, porém, gostaria de destacar Karlla Danielle, Angélica Kaynne e Amanda Barreto. Agradeço ao meu orientador acadêmico, Bruno Tomio Goto, por ter me orientado desde os meus primeiros passos na iniciação científica até essa etapa final de doutorado. Por ter sempre confiado em mim, com muita paciência pelo meu processo de amadurecimento. Agradeço a minha equipe, Laboratório de Biologia de Micorrizas, a exatamente todos que participaram da composição desse laboratório, pois me ensinaram algo, seja em diferentes ocasiões e diferentes desdobramentos. Em especial, Juliana Lima, quem me acompanhou com maior proximidade no percurso do doutorado, me ajudando, como aluna de iniciação científica, e por quem tenho admiração em ver hoje, trilhando seus caminhos em breve rumo também ao doutorado. Destaco ainda Mariana, Xochitl, Juliana Leroy, Naasson, Heloísa, Stephania e Patrícia. Agradeço aos professores que passaram pela minha formação profissional, me orientaram ou receberam em suas instituições e me proporcionaram muito aprendizado! Noemia Kazue Ishikawa, quem me acolheu no Instituto de Pesquisas da Amazônia em Manaus, junto ao seu aluno Fernando Andriolli e Nery, guia de campo, que me ajudaram durante minhas coletas na Reserva Florestal Adolpho Ducke. Professor Paulo Marinho, que me ajudou a trilhar meus primeiros passos na biologia molecular, e foi junto à bancada comigo para desenvolvermos os primeiros testes nessa vertente. Professor Janusz Błaszkowski, quem me guiou durante etapa essencial no doutorado na West Pomeranian University of Technology com paciência e muita dedicação, junto a sua aluna de doutorado Anna Kozłowska, que além do apoio no cotidiano de trabalho na bancada, também me proporcionou momentos muito felizes de imersão cultural em Szczecin, Polônia. Agradeço aos gestores da APA da Serra de Baturité e Flona Araripe, pelo acolhimento nas respectivas áreas de sede, oferecendo infraestrutura e atenção. Agradeço aos membros da banca de análise, professores Iuri, Danielle, Rhudson e Patrícia, por todas as considerações feitas para a realização deste trabalho. Por fim, agradeço a CAPES e ao CNPq, pela concessão da minha bolsa de doutorado e edital Universal, que me ajudaram com a realização das atividades necessárias para o projeto de tese. DEDICATÓRIA Dedico à Joana Bezerra da Silva (in memorian): nunca esquecerei seu último conselho em vida. “A mente que se abre a uma nova ideia jamais voltará ao seu tamanho original.” (Albert Einstein) RESUMO Os Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA) desempenham associação simbiótica mutualística com a maioria das espécies de plantas nos mais variados ecossistemas terrestres, contudo, as espécies esporocárpicas de FMA (os únicos representantes do grupo com estruturas macroscópicas) têm sido pouco investigadas e levadas em consideração nos inventários taxonômicos. Esse fato se atribui, principalmente, a restrições metodológicas. O uso do termo esporocarpo no filo Glomeromycota é controverso, tendo em vista a diversidade de linhagens que apresentam esse hábito, consequência da complexa morfologia encontrada no grupo, que até o presente momento não dispõe de uma análise ampla acerca dos caracteres informativos para a delimitação das espécies. Além disso, 77% das espécies reconhecidas como esporocárpicas foram descritas exclusivamente com base em dados de morfologia, fato que torna a sistemática filogenética desse grupo limitada. Dessa maneira, o presente estudo objetivou propor uma revisão morfológica e molecular das espécies de FMA esporocárpicas através da análise de dados morfológicos e de sequências de SSU, LSU e região ITS do DNA. Para isso, foram analisadas espécies depositadas em coleções institucionais e coletadas em áreas pertencentes aos domínios estratégicos como a Amazônia, Brejos de Altitude e Mata Atlântica. Um total de 64 espécimes provenientes das coleções institucionais foi revisado, dos quais seis constituíram emendas. Nas áreas amostradas, 17 espécies foram coletadas, das quais cinco representam espécies novas e um novo gênero para ciência. Os resultados obtidos permitiram elucidar aspectos da taxonomia, sistemática e evolução do grupo, incluindo uma delimitação do termo esporocarpo para o filo Glomeromycota, bem como fornecer registros de ocorrência para o país, descrições de táxons e acréscimo de dados para a criação de chaves de identificação. PALAVRAS-CHAVE: micorriza, diversidade, filogenia, florestas tropicais úmidas, glomerocarpo. ABSTRACT Arbuscular Mycorrhizal Fungi (AMF) play a symbiotic mutualistic association with most plant species in the most varied terrestrial ecosystems, however, AMF sporocarp species (the only members of the group with macroscopic structures) have been little investigated and taken into account in the taxonomic studies. This fact is mainly attributed to methodological restrictions. The use of the term sporocarp in the Phylum Glomeromycota is controversial, considering diversity of species that present this habit, a consequence of the complex morphology found in the group, which up to the present moment does not have a comprehensive analysis about the informative characters for the delimitation of species. In addition, 77% of the species recognized as sporocarpous were included exclusively on the basis of morphology data, a fact that makes a phylogenetic systematic of this group limited. Thus, the present study aimed at a morphological and molecular review of the sporocarpous species of AMF through the analysis of morphological data and sequences of SSU, LSU and ITS region of DNA. For this, species deposited in institutional collections and collected in areas belonging to strategic domains such as the Amazon, ―Brejos de Altitude‖ and Atlantic Rainforest were analyzed. A total of 64 specimens from institutional collections were reviewed, of which six constituted emendations. In the sampled areas, 17 species were collected, of which five new species and a new genus for science. The results obtained allowed to elucidate aspects of the taxonomy, systematics and evolution of the group, including a delimitation of the term sporocarp for the film Glomeromycota, as well as the records of occurrence records for the country, descriptions of taxa and addition of data for use of keys identification. KEYWORDS: mycorrhiza, diversity, phylogeny, tropical
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