Effect of the Functional Diversity of Communities of Herbivorous Insects on the Diversity and Functioning of a Grassland Ecosystem Hélène Deraison

Effect of the functional diversity of communities of herbivorous insects on the diversity and functioning of a grassland ecosystem Hélène Deraison

To cite this version:

Hélène Deraison. Effect of the functional diversity of communities of herbivorous insects onthe diversity and functioning of a grassland ecosystem. Sciences de l’environnement. UNIVERSITE DE POITIERS, 2014. Français. tel-01360659

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THESE

Pour l’obtention du Grade de DOCTEUR DE L’UNIVERSITE DE POITIERS

Faculté des sciences fondamentales et appliquées (Diplôme National – Arrêté du 7 aout 2006)

Ecole doctorale : Sciences pour l’environnement Gay Lussac Secteur de recherche : Biologie de l’environnement, des populations, écologie

Présentée par :

Hélène DERAISON

Effet de la diversité fonctionnelle de communautés d’insectes herbivores sur la diversité et le fonctionnement d’un écosystème prairial

Directrice de thèse : Isabelle Badenhausser Co-Directeur de thèse : Nicolas Gross

Effectuée au Centre D’études Biologiques de Chizé - Equipe AGRIPOP

Soutenue le 16 décembre 2014 devant la commission d’examen :

David BOHAN, Directeur de recherches, INRA de Dijon Rapporteur Hervé JACTEL, Directeur de recherches, INRA de Bordeaux Rapporteur Marco MORETTI, Directeur de recherches, Swiss Federal Research Institute WSL Rapporteur

Didier BOUCHON, Professeur, Université de Poitiers Examinateur Sébastien IBANEZ, Maitre de conférences, Université de Savoie Examinateur Richard MICHALET, Professeur, Université de Bordeaux 1 Examinateur

Isabelle BADENHAUSSER, Ingénieur de recherches, INRA-CEB Chizé Directrice Nicolas GROSS, Chargé de recherches, INRA-CEB Chizé Co-Directeur

Cette thèse a été conduite au Centre d’Etudes Biologiques de Chizé (Unité Mixte de Recherche 7372 du Centre National de la Recherche Scientifique et de l’Université de La Rochelle), dans l’équipe Agripop, grâce au soutien financier de la Région Poitou-Charentes, et de l’Institut National de la Recherche Agronomique. Cette thèse a été effectuée dans l’Ecole Doctorale Gay Lussac - Sciences pour l'environnement, et l’Université de Poitiers (département Sciences Fondamentales et Appliquées).

REMERCIEMENTS

Je tiens tout d’abord à remercier les membres de mon jury de thèse : David Bohan, Hervé Jactel, Marco Moretti, Didier Bouchon, Sébastien Ibanez et Richard Michalet, pour le temps que vous m’avez accordé afin d’examiner mon travail.

Merci aux membres de mon comité de thèse : Christophe Scherber, Nicolas Loeuille, Juliette Bloor, Pierre Liancourt et Cyrille Violle pour l’intérêt que vous avez porté à mon travail, et pour votre aide précieuse afin de cadrer mon sujet de thèse. Les échanges que nous avons eus autour de la manip criquets furent enrichissants. Un remerciement particulier à Christoph Scherber, Nicolas Loeuille et Pierre Liancourt pour la relecture de mon premier article.

Je tiens tout particulièrement à remercier mes directeurs de thèse Isabelle Badenhausser et Nicolas Gross. Merci à Nicolas pour ton aide et ta patience ; pour l’énergie positive transmise au quotidien, et pour ton encadrement qui a été stimulant et encourageant. Merci à Isabelle : ta rigueur, ta précision, et ton expérience m’ont inspirée, notamment dans l’initiation au monde des criquets que tu connais tant. Merci à tous les deux pour votre disponibilité, votre aide sur le terrain et pour votre investissement dans le bon déroulement de cette thèse.

Merci à Vincent Bretagnolle de m’avoir accueillie en stage de M2 au CEBC et de m’avoir initiée au monde la recherche. Merci également pour l’opportunité que tu m’as donnée en me permettant de rester au CEBC après mon stage. J’ai ainsi pu découvrir le « terrain », si prépondérant dans le déroulement d’une thèse. Sans ton investissement, ce doctorat n’aurait pu avoir lieu.

Merci à Patrick Ducan, Bertrand Gauffre, Sylvie Houte, et David Pinaud pour les échanges intéressants et constructifs durant les séminaires.

Merci à Luca Börger pour tes conseils, ton positivisme et de m’avoir apporté tes connaissances en statistiques.

Merci à Philippe Barre, Corinne Melun, Catherine Leveque et Nathalie Moynet pour votre accueil à L’INRA de Lusignan. Votre aide dans la réalisation et l’explication des protocoles de mesures de carbone et d’azote foliaires fût déterminante. Merci tout simplement pour votre gentillesse et votre investissement.

Merci aussi à Fernando Maestre de m’avoir accueillie pendant quelques semaines au sein de son laboratoire afin de réaliser les protocoles d’analyse de sol de la manip criquets. Merci pour ces échanges qui donneront de belles perspectives à cette manip. Un grand merci à Vicky, Dani, Bea et Enrique pour votre incroyable gentillesse et votre accueil si chaleureux. Merci pour votre aide et votre investissement dans la réalisation des nombreux protocoles que j’ai eus à faire en peu de temps. Une pensée particulière pour Vicky et Dario avec qui j’ai visité Madrid. Merci également aux thésards du labo pour votre bonne humeur pendant ces quelques semaines et pour cette soirée « Madrid by night ».

Sans oublier toutes les personnes qui ont participé au bon déroulement de la manip criquets : Merci à Valérie Bost de nous avoir fourni la prairie expérimentale. Un grand merci à Louis pour ton aide et ton investissement notamment lors de la première année d’expérimentation alors que je découvrais l’ampleur de la tâche qui m’attendait. Merci aussi d’avoir veillé au bon déroulement de la manip en deuxième année alors que je devais me concentrer sur la rédaction de mon premier article. Merci à Marilyn et Nadine pour votre savoir-faire technique et votre expérience qui n’ont pas de prix. Un merci particulier à Marilyn pour les prélèvements de criquets et pour ton aide dans leur identification. Merci à Nadine pour ton aide dans les mesures de traits de plantes.

Merci à Edo pour les comptages et les pesées de criquets et pour les broyages d’échantillons et de feuilles de plantes. Merci à Gaëtane pour ton aide précieuse dans la manip criquets. Merci aussi pour ces passages en « coups de vent » dans le bureau, toujours réconfortants. C’était également un plaisir et une fierté d’encadrer ton stage de M2. Merci aussi à Edouard, Yannick, Nicolas S., Adrien et Vincent C. pour votre aide dans l’installation et la désinstallation des cages de la manip. Merci aux membres de l’atelier : Simon, Christian et Patrice pour vos nombreux coups de main, et pour la fabrication du matériel terrain, souvent dans l’urgence ! Un immense merci à vous tous d’avoir accepté de vous « plier en quatre » et de passer de longues journées en pleine chaleur ou sous la pluie à compter et prélever les criquets, à passer l’aspirateur et mettre du scotch dans les cages ou encore à prélever de la biomasse... Sans vous cette manip n’aurait jamais fonctionné aussi bien !

Merci à Orianne pour ton amitié depuis le M2. Merci pour ton positivisme et ton énergie encourageants. C’est toujours un plaisir de se remémorer la vie Chizéenne que j’ai découverte à tes côtés, la vie en communauté, le terrain et les rencontres que nous avons faites. Avec toi, c’est toujours des fous rires garantis accompagnés parfois d’un peu de mélancolie. Merci aussi pour ton aide pendant ces quelques soirées d’été à photographier des feuilles de plantes pour les mesures de traits. Quelle efficacité ce soir-là, on aurait fait un bon binôme sur le terrain !!!

Un grand merci à Ronan, mon collègue de bureau et ami ! Merci pour ton soutien, pour toutes ces conversations enrichissantes que nous avons eues pendant trois ans. Je n’oublierai pas les Chansons Du Jour que nous avons partagées pendant un an, qui égayaient notre quotidien et qui vont faire un bel album souvenir ! Les longs échanges sur nos analyses de données ont constitué un partage d’expérience motivant. Ne t’inquiète pas, je ne te tiendrai pas rigueur de nos différences de point du vue sur la maroquinerie  !

Un grand merci à Titi. Merci pour ta bonne humeur et ton dynamisme. Merci pour toutes les soirées barbecue passées chez toi, les parties enflammées de Mölkky et pour les ballades du dimanche après-midi. Merci aussi pour tous ces très bons gâteaux. Un jour, je t’inscrirai au concours du Meilleur Pâtissier, c’est promis ! En te rencontrant, j’ai trouvé un excellent ami.

Merci à Gaël pour ces quelques temps de covoiturage qui nous ont permis de nous connaître. Merci pour ton honnêteté et ta franchise qui permettent de prendre du recul, chose précieuse quand on est thésard ! Tu m’as apporté un regard neuf sur la vie d’un doctorant.

Merci à Carine ma deuxième collègue de bureau. C’est toujours appréciable de pouvoir échanger avec simplicité sur des sujets sympas qui nous sortent du quotidien d’un thésard !

Merci à l’équipe administrative : Annie, Delphine, Evelyse et Martine. Sans oublier André et Arnaud pour l’équipe informatique.

Merci à Mina, d’avoir évité que notre petit bureau ne devienne un champ de bataille !

Merci à Sabrina Biais et Sylvie Pérez membres de l’université et de l’école doctorale de Poitiers pour votre aide dans les démarches administratives.

Merci également aux thésards, postdocs, contractuels et stagiaires de Chizé pour votre bonne humeur et la bonne ambiance que vous instaurez au labo : Adriana, Alexis, Aurélie, Carine, Cécile B., Damien, Elsa, Fabrice, Gaël, Gaëtane, Kevin, Laura, Licia, Paul D., Paul M., Pierrick, Ronan, Stefaniya, Vincent D. Merci également à tous les anciens stagiaires et thésards qui ont animé la vie Chizéenne.

Merci à Nat’, Anne, Pauline et Quentin que j’ai rencontrés à l’Université de Rennes 1 et avec qui j’ai esquissé mon parcours dans la recherche. Malgré la distance, il est toujours agréable de vous retrouver pour se remémorer les souvenirs de la Fac.

Merci à Ti pour ta présence et ton soutien dans les moments difficiles. Ton amitié de longue date a toujours été précieuse pour moi. Maintenant que la vie nous a rapprochées géographiquement, j’espère que nous partagerons plus de moments ensemble.

Un grand merci au Madjik. Merci à tous pour cette belle amitié qui fait la force et la cohésion de ce groupe depuis tant d’années ! Merci pour votre soutien et tous vos encouragements. J’espère maintenant rattraper tous ces moments manqués, et être présente à vos côtés pour les prochaines retrouvailles.

Merci à Renée et à Tri pour votre gentillesse et vos petites attentions chaleureuses.

Merci également à mes Parents, Aurélie, François et Margue pour votre soutien depuis toujours. Merci de m’avoir donné les moyens et la volonté d’aller jusqu’au bout de tout ce que j’ai pu entreprendre.

Enfin un grand merci à Mathieu. Merci pour ta patience, tu as toujours été présent pour moi ces huit dernières années. Merci pour ta confiance et ton soutien sans faille dans tous les choix que j’ai pu faire. Merci de me pousser à croire en moi !

RESUME

La biodiversité est un paramètre déterminant du fonctionnement des écosystèmes. Un effet généralement positif de la diversité en plantes a été observé dans plusieurs études pionnières. Cependant, il y a un besoin urgent de mieux comprendre le rôle de la biodiversité au sein des écosystèmes, notamment en intégrant différentes composantes importantes de la diversité telles que la diversité fonctionnelle entre et au sein de niveaux trophiques contrastés. Nous avons testé l’effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés d’herbivores généralistes (criquets, Acrididea) sur le fonctionnement d’un écosystème prairial. Nous avons créé des communautés expérimentales de criquets au sein desquelles les diversités spécifique et fonctionnelle ont été manipulées de manière indépendante. Cette expérimentation a permis d’identifier les traits fonctionnels d’effet déterminant l’intensité des interactions trophiques entre les communautés de plantes et de criquets. Nous montrons également que les mécanismes contrôlant l’impact des communautés de criquets sur la biomasse végétale dépendent de leur identité et de leur diversité fonctionnelles. Ainsi, une plus forte diversité des traits mandibulaires au sein d’une communauté augmente la taille des niches alimentaires et l’impact total observé sur l’écosystème. Enfin, la réponse de l’écosystème face aux herbivores dépend directement de l’intensité de la pression d’herbivorie, de la diversité fonctionnelle en plantes et des changements de composition fonctionnelle au sein des communautés végétales. Cette étude contribue au développement des approches basées sur l’utilisation des traits au sein des interactions trophiques afin de relier l’effet de la biodiversité entre et au sein de multiples niveaux trophiques sur le fonctionnement des écosystèmes.

Mots-clefs : expérimentation de biodiversité, interactions plantes-insectes herbivores, communautés de criquets, diversité fonctionnelle, traits fonctionnels, traits mandibulaires, niche alimentaire

ABSTRACT

Biodiversity is a major determinant of ecosystem functioning. Pioneer biodiversity experiments have shown a general positive relationship between plant diversity and ecosystem functioning. However there is now a growing need to integrate the functional diversity within multi-trophic levels to improve our ability to scale biodiversity changes into future ecosystem functioning. We experimentally tested how the functional identity and diversity of generalist insect herbivore communities impact the functioning of a grassland ecosystem. We experimentally and independently manipulated the functional identity and diversity of grasshopper communities. We identified grasshopper functional effect traits determining the intensity of trophic interactions between plant and grasshopper communities. We demonstrated that the mechanisms driving grasshopper community impact on plant biomass depend on their functional identity and diversity. Thus a higher functional diversity of grasshopper mandibular traits increases the size of the feeding niche within communities and the total impact on ecosystem. Finally, ecosystem response to herbivores depends directly on the intensity of herbivory pressure, plant functional diversity and on the changes of plant functional structure within plant communities. Our study contributes to the development of the trait-based approach in the study of trophic interactions to link biodiversity between and within trophic levels on ecosystem functioning.

Key words: biodiversity experiment, plant insect herbivore interactions, grasshopper communities, functional diversity, functional traits, mandibular traits, feeding niche

SOMMAIRE

REMERCIEMENTS ------5

RESUME ------9

ABSTRACT ------10

SOMMAIRE ------11

INTRODUCTION GENERALE ------15 1 - Régulation de l’impact des insectes herbivores sur la biomasse des producteurs primaires .. 17 2 - Mécanismes d’interactions trophiques entre plantes et insectes herbivores ...... 22 2.1. Le compromis défense-croissance des plantes...... 22 2.2. Les traits de tolérance des plantes ...... 23 2.3. Les traits de qualité nutritionnelle des plantes et leurs effets sur les insectes herbivores.. 23 2.4. Les traits de défense des plantes et leurs effets sur les insectes herbivores ...... 25 2.5. Les syndromes de traits de plantes impliqués dans les relations plantes-insectes herbivores ...... 27 3 - Utilisation de l’approche fonctionnelle pour établir l’effet des communautés d’insectes herbivores sur le fonctionnement des écosystèmes...... 29 3.1. Les traits fonctionnels ...... 29 3.2. Le cadre conceptuel des traits de réponse et des traits d’effet ...... 30 4 - Rôle de la diversité spécifique et fonctionnelle sur le fonctionnement des écosystèmes ...... 34 4.1. L’apport des expérimentations sur la biodiversité ...... 34 4.2. La controverse des expérimentations de biodiversité ...... 35 4.3. Les mécanismes reliant diversité et fonctionnement des écosystèmes ...... 37 4.4. Mesures de la diversité fonctionnelle ...... 38 4.5. Les expérimentations de biodiversité au sein des réseaux trophiques ...... 40 5 - Problématique et objectifs de la thèse ...... 42

METHODES ------45 1 - Protocole expérimental ...... 47 2 - Présentation de la zone d’étude ...... 49 3 - Le choix de la prairie expérimentale ...... 50 4 - Le choix des six espèces de criquets ...... 51 5 - Mesures des traits fonctionnels ...... 54 5.1. Les traits fonctionnels des plantes ...... 54 5.2. Les traits fonctionnels des criquets ...... 57 6 - Le design experimental ...... 60 6.1. Description générale du design ...... 60 6.2. Les modalités de traitements ...... 60 6.3. Déroulement de l’expérimentation ...... 61 7 - Les mesures d’impact et de production de biomasse ...... 63

CHAPITRE 1 – TRAITS D’EFFET DES ESPECES DE CRIQUETS SUR LA BIOMASSE VEGETALE ------65 1 - Summary ...... 68 2 - Introduction ...... 69 3 - Material and methods ...... 71 3.1. Study site and grasshopper species selection...... 71 3.2. The grasshopper experiment ...... 71 3.2.1. Field site selection ...... 71 3.2.2. Experimental design ...... 72 3.2.3. Herbivore impact ...... 72 3.3. Grasshopper trait measurements ...... 73 3.4. Plant functional traits ...... 74 3.5. Data analyses ...... 74 3.5.1. Correlation between grasshopper traits...... 74 3.5.2. Grasshopper impact on plant biomass and direct relationship with traits ...... 75 3.5.3. Grasshopper feeding niche ...... 76 3.5.4. Direct or mediated effect of grasshopper traits on plant community biomass...... 77 4 - Results ...... 78 4.1. Linking herbivore effect traits to their impact on plant community biomass ...... 78 4.2. Linking plant traits to grasshopper feeding niche ...... 79 4.3. Linking grasshopper traits to feeding niche ...... 83 4.4. Direct and mediated effect of grasshopper traits on plant biomass ...... 83 5 - Discussion ...... 84 6 - Conclusion ...... 87 7 - Supporting information ...... 89

CHAPITRE 2 – EFFETS DE LA DIVERSITE SPECIFIQUE ET FONCTIONNELLE DE COMMUNAUTES DE CRIQUETS SUR LA BIOMASSE VEGETALE ------103 1 - Summary ...... 106 2 - Introduction ...... 107 3 - Material and methods ...... 109 3.1. Grasshopper experiment ...... 109 3.1.1. Field site selection ...... 109 3.1.2. Grasshopper experiment ...... 109 3.1.3. Grasshopper impact ...... 110 3.2. Grasshopper & plant trait measurements ...... 111 3.2.1. Grasshopper traits ...... 111 3.2.2. Plant traits ...... 112 3.3. Grasshopper feeding preferences ...... 113 3.4. Grasshopper Survival ...... 114 3.5. Data analysis ...... 114 3.5.1. Grasshopper community impact on plant biomass ...... 114 3.5.2. Grasshopper traits and feeding niche ...... 115 3.5.3. Intra and interspecific interactions between grasshoppers ...... 116 4 - Results ...... 116 4.1. Grasshopper community impact on plant biomass ...... 116 4.2. Relationship between grasshopper traits and their feeding niche ...... 121 4.3. Intra and interspecific interactions between grasshoppers ...... 123 5 - Discussion ...... 125

6 - Conclusion ...... 127 7 - Supporting information ...... 129

CHAPITRE 3 – EFFETS DE LA DIVERSITE FONCTIONNELLE DE COMMUNAUTES DE CRIQUETS SUR LE FONCTIONNEMENT D’UN ECOSYSTEME PRAIRIAL ------135 1 - Summary ...... 138 2 - Introduction ...... 139 3 - Material and methods ...... 144 3.1. The grasshopper experiment ...... 144 3.1.1. Field site selection ...... 144 3.1.2. Grasshopper species selection ...... 144 3.1.3. The experimental design ...... 145 3.1.4. Monitoring of the experiment ...... 145 3.1.5. Plant trait measurement ...... 146 3.2. Data calculation ...... 147 3.2.1. Grasshopper community traits ...... 147 3.2.2. Grasshopper community impact on plant biomass ...... 148 3.2.3. Plant community response to grasshopper communities ...... 148 3.3. Data analyses ...... 149 3.3.1. Plant community responses to grasshopper communities ...... 149 3.3.2. Effect of grasshopper communities on plant primary production ...... 150 3.3.3. Direct and indirect links between grasshopper functional diversity and primary production ...... 151 4 - Results ...... 151 4.1. Plant community responses to grasshopper communities ...... 151 4.2. Effect of grasshopper communities on plant primary production...... 156 4.3. Direct and indirect links between grasshopper traits and plant primary production ...... 158 5 - Discussion ...... 159 6 - Conclusion ...... 163 7 - Supporting information ...... 164

DISCUSSION ET PERSPECTIVES ------169 1 - Traits fonctionnels et relations plantes-insectes herbivores ...... 174 1.1. La force des incisives : un trait clef déterminant l’intensité des interactions plantes- insectes herbivores ...... 174 1.2. L’effet marginal de la taille corporelle des criquets sur la consommation de biomasse végétale ...... 175 1.3. La relation entre les traits mandibulaires et la niche alimentaire est-elle généralisable à d’autres taxa ? ...... 176 2 - Les relations plantes insectes herbivores à l’échelle des communautés ...... 178 2.1. Les patrons d’abondance des communautés de criquets en systèmes semi-naturels ...... 179 2.2. Les relations fonctionnelles non trophiques entre les plantes et les criquets ...... 180 2.3. L’absence de prédateurs dans l’expérimentation ...... 182 3 - L’effet des relations trophiques sur le fonctionnement des écosystèmes ...... 184 3.1. Vers une approche multifonctionnelle des expérimentations de biodiversité ...... 185 3.2. Données en cours d’analyse ...... 188 4 - Conclusion ...... 188

REFERENCES BIBLIOGRAPHIQUES ------189 13

INTRODUCTION GENERALE

Introduction

1 - Régulation de l’impact des insectes herbivores sur la biomasse des producteurs primaires Les insectes représentent une part importante de la biodiversité des écosystèmes terrestres. Avec plus d’un million d’espèces décrites, la diversité des insectes dépasse celle des autres animaux et des plantes (Stork 1988). En tant que pollinisateurs, prédateurs, parasites, détritivores, ingénieurs du sol ou encore herbivores (Weisser & Siemann 2008), les insectes sont des éléments majeurs du fonctionnement des écosystèmes. Les insectes herbivores ou phytophages sont définis comme des organismes se nourrissant de végétaux (Rochat, Desouhant & Menu 2013). On distingue par exemple les rhizophages, consommateurs de racines ou d’autres organes sous terrains ; les foreurs de tiges et xylophages, creusant des galeries, vivant à l’intérieur de la tige d’une plante ou du tronc d’un arbre et pouvant altérer la circulation de l’eau dans la plante ; les piqueurs-suceurs de sève, modifiant la quantité et la distribution des assimilas dans la plante ; les floricoles, s’alimentant des pièces florales (étamines, ovaires, nectar) ; les frugivores et séminivores, consommant des fruits et des graines et jouant ainsi sur la fonction de reproduction de la plante ; et enfin les phyllophages défoliateurs, qui consomment les feuilles réduisant ainsi la surface photosynthétique (Figure 1).

Figure 1. Classification des insectes herbivores selon l’organe végétal consommé. Ce schéma représente une des classifications possibles chez les insectes herbivores mais des variantes existent.

Introduction

L’action des insectes herbivores produit des changements de certains processus physiologiques de la plante qui se traduisent ou non par une destruction directe de sa biomasse, des réductions de sa croissance, de sa reproduction ou de sa survie (Crawley 1989; Huntly 1991). L’herbivorie peut également influencer les interactions entre espèces végétales en altérant leur capacité de compétition, et en les rendant plus vulnérables aux attaques des pathogènes. Elle peut également modifier la réponse des plantes à des stress abiotiques comme la sécheresse (Badenhausser et al. 1994). Dans certains cas, ces perturbations peuvent entrainer une baisse de la productivité des milieux notamment en cas de pullulation lors desquelles les insectes peuvent atteindre de très fortes densités.

“Despite a myriad of herbivores in terrestrial ecosystem the world is green”(Schädler et al. 2003a)

Malgré l’impact que les insectes herbivores ont sur les végétaux, le monde est toujours vert. Cela implique qu’il existe des mécanismes de régulation des interactions trophiques entre plantes et herbivores allant de l’échelle de la plante à celle de l’écosystème tout entier. En effet, les dégâts engendrés par les insectes herbivores ne se traduisent pas nécessairement par une baisse de croissance ou de production à l’échelle de la plante entière. Les plantes peuvent tolérer une défoliation ou le détournement d’une part de leurs nutriments, jusqu’à un certain seuil avant que cela ne conduise à une altération de leur croissance ou de leur production (de Mazancourt, Loreau & Dieckmann 2001). Elles peuvent également répondre par un phénomène de surcompensation en réinvestissant les ressources vers les zones en croissance ou productrices. C’est le cas par exemple des graminées en milieu prairial dont la fauche ou la consommation de feuillage peut stimuler leur croissance et leur production de biomasse (Belovsky & Slade 2000). A l’échelle de la communauté, la mort ou l’altération de la croissance d’une certaine proportion de plantes peut conduire à une diminution de la compétition. Celle-ci peut se traduire par une augmentation de la croissance des plantes survivantes conduisant ainsi à l’absence d’effet des insectes herbivores sur la production du couvert, voire à une surcompensation (Pedigo, Hutchins & Higley 1986). A l’échelle des systèmes, l’herbivorie peut également engendrer des boucles de rétroaction positives en stimulant par exemple la décomposition de la litière (Chapman et al. 2003) le cycle de l’azote et la fertilité des sols (Belovsky & Slade 2000). Ces facteurs vont contribuer à augmenter la croissance végétale.

Dans les communautés végétales semi-naturelles, en opposition avec les plantes cultivées en grandes cultures, l’effet des insectes herbivores sur le fonctionnement des écosystèmes de pays tempérés a souvent été considéré comme négligeable par rapport aux autres herbivores (Polis & Strong 1996). Différentes raisons ont été évoquées pour expliquer ce faible impact. Tout d’abord des études réalisées en milieu prairial ont montré que la biomasse des insectes serait équivalente à moins de 2% de la biomasse des autres animaux aériens ou du sol, et à 0.2% de la biomasse végétale (Zlotin & Khodashova 1980). La faible abondance des insectes dans les milieux semi-naturels expliquerait leur

Introduction faible impact sur les producteurs primaires. De plus, en ne consommant qu’une faible partie de la matière végétale, estimée autour de 10% (Curry 1994), l’effet des insectes herbivores sur la productivité serait négligeable comparativement aux grands mammifères capables de consommer jusqu’à 90% de la biomasse d’une prairie (Detling 1988). En 1960, Hairston et al. ont proposé d’expliquer ce faible impact sur la consommation de biomasse par un fort contrôle des prédateurs sur les populations d’insectes. Ce contrôle dit « descendant » ou « top-down » est à l’origine de la théorie du « monde vert » qui stipule que les populations d’insectes herbivores sont limitées par l’action des ennemis naturels, c'est à dire les prédateurs, les parasites, les pathogènes et les parasitoïdes évitant que les producteurs primaires ne soient totalement consommés et permettant ainsi de maintenir un « monde vert ». Dans une moindre mesure, les auteurs font également référence à un contrôle ascendant ou « bottom-up » selon lequel les populations d’insectes herbivores sont également régulées par le niveau trophique inférieur, c'est à dire par les producteurs primaires eux-mêmes.

La régulation des insectes herbivores par les communautés de plantes dépend des conditions abiotiques du milieu c'est-à-dire de l’ensemble des conditions physico-chimiques dans un écosystème donné (nutriments, eau, lumière, température, etc…). La théorie de L'Hypothèse d'Exploitation des Écosystèmes propose que les mécanismes de régulation des herbivores évoluent d‘un contrôle « bottom-up » à un contrôle « top-down » lorsque la productivité du milieu augmente (Oksanen et al. 1981; Oksanen & Oksanen 2000) (Figure 2). Dans les milieux peu fertiles, les communautés de plantes sont majoritairement dominées par des espèces à croissance lente produisant peu de biomasse et à faible concentration en azote foliaire (Grime 1977, 1997). Ces espèces sont également constituées de traits de défense face à l’herbivorie limitant l’accessibilité et la digestibilité de la ressource (Coley 1983, 1988; Ritchie 2000). Ainsi, dans les milieux peu fertiles, la ressource peu abondante et de faible qualité nutritionnelle limite les communautés d’herbivores (contrôle « bottom-up »). Une récente étude portant sur une expérimentation de biodiversité et manipulant la diversité spécifique des plantes a confirmé le contrôle « bottom-up » de la biomasse végétale sur la diversité et la densité d’arthropodes (Borer, Seabloom & Tilman 2012). A l’inverse, dans les milieux fertiles, les communautés de plantes sont caractérisées par des espèces à fort taux de croissance produisant ainsi plus de biomasse, et par des espèces à fort taux d’azote foliaire les rendant appétentes et de bonne qualité nutritionnelle pour les herbivores (Coley 1983; Fraser & Grime 1997, 1999). Ces milieux productifs peuvent alors accueillir un plus grand nombre d’insectes herbivores mais également un cortège de prédateurs diversifiés permettant une régulation efficace des populations d’insectes herbivores.

Introduction

Figure 2. Relation entre la productivité des milieux et les mécanismes de contrôle des herbivores (Oksanen et al. 1981). Dans les milieux peu fertiles les herbivores sont contrôlés par la quantité et la qualité de la ressource et à l’inverse dans les milieux fertiles les herbivores sont contrôlés par les prédateurs. Ce schéma fait également appel aux théories expliquant la coexistence des espèces végétales le long de gradient de productivité (Grime 1977). Cette théorie oppose les espèces végétales tolérantes aux stress dans les milieux peu fertiles aux espèces compétitrices dans les milieux fertiles. La diversité devient maximale pour une productivité intermédiaire, le milieu n’étant pas assez stressé pour exclure les espèces compétitrices mais suffisant pour limiter leur capacité de compétition envers les espèces tolérantes au stress et permettant ainsi la coexistence de ces deux types de stratégies.

La diversité végétale apparait également comme un facteur pouvant limiter l’impact des insectes herbivores sur les communautés végétales. Une augmentation de la diversité spécifique sur une surface donnée implique souvent une baisse du nombre d’individus par espèce. L'hypothèse de la concentration de ressources (Root 1973) prévoit une réduction de l'aptitude des insectes herbivores, notamment les espèces spécialistes, à découvrir et utiliser efficacement leur plante hôte dans les milieux de cultures diversifiées. Initialement, cette théorie a été utilisée dans les milieux agricoles afin de comprendre la forte densité observée d’insectes ravageurs dans les parcelles cultivées. En effet, il a été constaté que des espèces d’herbivores spécialistes avaient plus de chance d’être présentes lorsque leur plante hôte se trouve en grande quantité (Otway, Hector & Lawton 2005). Une autre hypothèse a été avancée concernant cette relation entre la diversité végétale et la régulation des insectes herbivores. La diversité en plantes influence positivement la richesse et l’abondance des insectes mais également celles de leurs prédateurs (Siemann et al. 1998; Schaffers et al. 2008). Ainsi, selon l’hypothèse des ennemis naturels (Root 1973), dans les milieux riches en espèces végétales, les prédateurs peuvent être favorisés par une plus grande diversité et quantité de proies mais également par une plus grande diversité d’habitats (Langellotto & Denno 2004; Haddad et al. 2009; Scherber et al. 2010a). Une étude a montré le long d’un gradient de richesse spécifique qu’une augmentation de la diversité de plantes implique une augmentation de la diversité d’insectes herbivores généralistes mais que cette

Introduction augmentation de diversité végétale est également reliée à une augmentation de la diversité de leurs prédateurs (Haddad et al. 2009) (Figure 3).

Figure 3. Effet de la richesse spécifique des plantes sur la richesse des insectes herbivores (les criquets) et de leurs prédateurs (les araignées) (Haddad et al. 2009).

Ainsi, la régulation de l’impact des insectes herbivores sur la production primaire repose sur différents processus complexes qui sont liés aux interactions directes et indirectes entre les plantes et les insectes. Ces interactions peuvent être caractérisées et étudiées par l’identification des traits qui les synthétisent tant chez les plantes que chez les insectes.

Introduction

2 - Mécanismes d’interactions trophiques entre plantes et insectes herbivores 2.1. Le compromis défense-croissance des plantes A l’échelle spécifique, la réponse des plantes face à l’herbivorie résulterait d’un compromis évolutif, ou « trade-off », entre l’allocation des ressources à la croissance ou à la défense face aux herbivores (Figure 4) (« growth-response trade-off ») (Oksanen et al. 1981; Coley 1988; Fine et al. 2006). Ce modèle prédit que l’investissement dans les moyens de défense augmente lorsque le taux de croissance diminue, et que ce compromis est modulé par la quantité de ressources disponibles pour les plantes. Dans les milieux riches en ressources, les plantes présentent un taux de croissance élevé leur permettant de tolérer une défoliation et de synthétiser de nouveau les tissus consommés. Ces espèces peuvent être caractérisées par des traits de tolérance en relation avec le taux de croissance. A l’inverse, dans les milieux pauvres en ressources, les plantes présentent un taux de croissance faible et investissent davantage dans les défenses. Cela permet d’éviter ou de limiter la perte des tissus en agissant sur l’accessibilité à la ressource via la mise en place de défenses physiques (présence d’épines, forte quantité de fibres dans les feuilles) ou sur la performance des insectes herbivores par exemple via la sécrétion de composés chimiques toxiques. Ce compromis se réfère également à un mécanisme clef permettant d’expliquer la coexistence des espèces végétales le long d’un gradient de productivité (Grime 1977 ; Wright et al. 2004). Il oppose les espèces selon leurs capacités compétitrices. Les espèces à fort taux de croissance sont des espèces présentant une bonne capacité compétitrice et qui dominent les milieux productifs. A l’inverse, les espèces à faible taux de croissance investissant dans les défenses face aux herbivores, présentent de moins bonnes capacités de compétition et dominent les milieux peu productifs. Ainsi, il serait possible de quantifier ce « trade- off » en caractérisant les plantes avec des traits reflétant d’une part leur tolérance à l’herbivorie et d’autre part leur investissement dans les défenses vis-à-vis des herbivores et ce en relation avec les traits des herbivores qui les consomment.

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Figure 4. Schéma conceptuel illustrant le compromis entre croissance et défense le long d’un gradient de productivité.

2.2. Les traits de tolérance des plantes Chez les insectes herbivores défoliateurs, les traits de tolérance des plantes se réfèrent à la capacité des plantes à supporter une défoliation sans que cela n’impacte ni leur survie ni leur reproduction (Strauss & Agrawal 1999). Dans les milieux fertiles, le taux de croissance des plantes apparait comme étant un bon indicateur reflétant la tolérance des plantes à l’herbivorie. Les plantes caractérisées par un taux de croissance élevé sont capables de reconstituer plus rapidement les tissus consommés du fait de leur capacité à absorber efficacement les nutriments disponibles dans le sol (Coley, Bryant & Chapin 1985; Herms & Mattson 1992; Grime 1997; Westoby 1999). Le taux de croissance a été corrélé à d’autres traits pouvant également être considérés comme des indicateurs de la tolérance des plantes à l’herbivorie. Les espèces qui sont capables de croitre rapidement sont aussi caractérisées par un fort taux photosynthétique, un fort taux d’absorption des nutriments tels que l’azote et donc par une forte concentration en azote foliaire. Ces espèces présentent également une forte surface spécifique foliaire (specific leaf area, SLA) qui correspond à la surface de feuille réalisée par gramme de matière sèche (Westoby et al. 2002).

2.3. Les traits de qualité nutritionnelle des plantes et leurs effets sur les insectes herbivores Le compromis entre croissance et défense prédit que les traits liés à l’appétence des plantes en termes de qualité nutritionnelle peuvent être de bons indicateurs de l’intensité d’herbivorie. Dans les

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milieux pauvres en ressources, l’impact des herbivores est régulé par le faible taux de croissance des plantes et par la faible quantité d’azote foliaire, les rendant moins appétentes et de moins bonne qualité nutritionnelle (Grime 1977, 1997; Coley 1983). Dans ce contexte, les besoins nutritionnels des insectes herbivores ainsi que la composition chimique des plantes permet d’établir des liens forts entre les niveaux trophiques. Ces liens sont à la base de la théorie de la stœchiométrie (Sterner & Elser 2002; Brown et al. 2004) qui associe la proportion relative des différents éléments chimiques au sein des organismes végétaux et animaux avec la force de leurs interactions. Chez les insectes herbivores, leur performance et le taux d’ingestion de la ressource sont dépendants de l’équilibre, ou des ratios, entre leurs besoins alimentaires et le contenu de la ressource en différents éléments chimiques (Behmer 2009). Bien que l’azote (N) ou le phosphore (P) soient des éléments limitants dans de nombreux écosystèmes, ils sont pourtant des constituants majeurs des protéines, des glucides, des lipides et des acides nucléiques nécessaires au bon fonctionnement du métabolisme des organismes. L’azote, représenté essentiellement par les protéines, est considéré comme un composé alimentaire clé pour la performance des insectes herbivores (Mattson 1980). Il a par exemple été montré chez une espèce de criquet Ageneotettix deorum (Acrididae) qu’une alimentation composée de feuilles à faible quantité d’azote pouvait diminuer le taux de reproduction et la masse corporelle des individus de cette espèce (Joern & Behmer 1997). De ce fait, les plantes caractérisées par un fort taux d’azote foliaire sont qualifiées de bonne qualité nutritionnelle pour les insectes herbivores (Coley et al. 1985; Grime 1997; Westoby 1999; Cingolani, Posse & Collantes 2005). Elles sont plus appétentes et plus attractives à l’inverse des plantes caractérisées par la présence de composés carbonés complexes pouvant diminuer la digestibilité des feuilles (Coley 1988).

Bien que le compromis entre croissance et défense prédise une sélectivité alimentaire préférentielle envers les plantes riches en azote, les insectes herbivores, notamment les généralistes, ne se focalisent pas nécessairement sur un optimum en termes de quantité d’azote foliaire. Ils peuvent présenter des choix alimentaires plus complexes. Les insectes herbivores, en plus du carbone et de l’azote, ont besoin de consommer d’autres éléments afin d’assurer leur survie, leur développement et leur reproduction (Corio-Costet & Mondy 2013). Une étude récente a analysé la relation entre la structure des populations de criquets et celle des plantes en fonction de la quantité foliaire de 12 éléments nutritifs. Les auteurs montrent que l’azote et le phosphore jouent un rôle prépondérant pour expliquer la densité des populations de criquets au sein de parcelles de prairie, mais ils mettent également en avant l’importance d’autres éléments nutritifs moins étudiés dans la littérature tels que le magnésium ou le sodium pour expliquer la répartition de différentes guildes de criquets (spécialistes ou généralistes) (Joern, Provin & Behmer 2012). Certains insectes herbivores peuvent également montrer des préférences alimentaires envers des plantes moins appétentes caractérisées par un faible taux d’azote foliaire (Schädler et al. 2003b; Cease et al. 2012). Cease et al. (2012) ont montré que l’espèce de criquet Oedaleus asiaticus (Acrididae) préférait consommer des espèces végétales ayant une faible

Introduction teneur en azote foliaire et un ratio protéine/glucide déséquilibré en faveur des glucides et du carbone. De la même manière, Schädler et al. (2003a) ont montré que l’effet de deux herbivores invertébrés généralistes, Deroceras reticulatum (Agriolimacidae) et Acheta domesticus (Gryllidae), sur la composition spécifique de plantes n’était pas lié à l’appétence des tissus foliaires, indiquant que ces espèces n’ont pas préférentiellement consommé les plantes les plus riches en azote. Les espèces généralistes, face à une ressource de moins bonne qualité, ont développé des mécanismes de régulation et de compensation afin d’ajuster leur prise alimentaire et de satisfaire leurs besoins nutritionnels, notamment les ratios protéines/glucides. Par exemple, il a été montré que l’espèce Locusta migratoria (Acrididae), face à différentes qualités de ressources, est capable de maintenir un ratio protéine/glucides de 1:1 (Simpson & Raubenheimer 2001). La compensation de cette ressource variée et diluée entraine souvent une augmentation de la quantité de ressource ingérée afin d‘atteindre la quantité d’éléments adéquat (Berner, Blanckenhorn & Körner 2005; Behmer 2009). Elle peut aussi passer par des mécanismes plus complexes de reconnaissance des plantes en lien avec leur composition chimique et aussi par des mécanismes d‘apprentissage (Behmer 2009). Ainsi, la qualité nutritionnelle des plantes mais aussi les besoins métaboliques des herbivores peuvent directement impacter la quantité de nourriture ingérée par les insectes et permettent de comprendre la complexité dans interactions trophiques plantes-insectes herbivores (Hillebrand et al. 2009).

Chez les insectes herbivores, la taille ou la masse corporelle sont des déterminants majeurs de nombreuses fonctions, ainsi que de la performance des organismes (Whitman 2008; Chown & Gaston 2010). Ce trait, facilement mesurable, correspond à un proxy de différentes fonctions, plus difficilement mesurables, telles que le taux métabolique, la thermorégulation, les capacités de dispersion et de locomotion, la fécondité, le succès reproducteur, la compétitivité ou encore la prédation (Woodward et al. 2005a). Chez les insectes, les espèces plus grosses sont majoritairement caractérisées par un métabolisme total plus important, c'est-à-dire avec des besoins énergétiques plus grands (Whitman 2008). Ce trait morphologique serait alors lié à la quantité de ressources consommées par les herbivores afin de satisfaire leurs besoins métaboliques. Mais il serait également relié à leurs besoins stœchiométriques. En effet, on peut s’attendre à ce que les herbivores de grande taille consomment une ressource riche en azote pour combler leurs besoins nutritionnels indiquant un lien entre le taux métabolique et les besoins stœchiométriques chez les herbivores (Jeyasingh 2007; Hillebrand et al. 2009).

2.4. Les traits de défense des plantes et leurs effets sur les insectes herbivores Les plantes ont développé un large éventail de traits de défense pour réguler l’impact des herbivores et la perte des tissus (Herms & Mattson 1992; Moles et al. 2013). Ces défenses ont été regroupées en deux catégories : les défenses dites induites si elles sont mobilisées suite à l’attaque d’un herbivore, et les défenses dites constitutives si elles sont présentes en permanence dans 25

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l’organisme de la plante indépendamment des herbivores (Agrawal, Gorski & Tallamy 1999). Deux catégories de traits se distinguent de manière orthogonale aux défenses induites et constitutives. Les traits de défense utilisés par les plantes peuvent être soit chimiques soit physiques. Les défenses chimiques sont extrêmement variées et sont représentées par les métabolites secondaires. Ces métabolites appartiennent à trois grandes catégories qui sont les terpénoïdes, les alcaloïdes et les composés phénoliques (Croteau, Kutchan & Lewis 2000). Elles sont généralement plus néfastes pour les insectes généralistes puisque les spécialistes, au cours de l’évolution ont développé des mécanismes d’adaptation face à ces défenses (Ali & Agrawal 2012). Il a été montré qu’avoir un régime mixte peut dans ce cas présenter un avantage pour les espèces généralistes. En effet, en plus d’améliorer leur survie et leur reproduction (Unsicker et al. 2008), un régime alimentaire varié permettrait aux herbivores généralistes de consommer en plus faible quantité les toxines synthétisées par les plantes (hypothèse de la dilution des toxines) (Behmer, Simpson & Raubenheimer 2002; Marsh et al. 2006). Les espèces généralistes seraient ainsi capables de réguler les défenses des plantes par des mécanismes de détoxication.

Les traits de défense peuvent aussi être liés à des caractéristiques physiques qui peuvent aller de la présence d’épines, de trichomes pouvant libérer des substances irritantes ou du poison mais également de la cire rendant les feuilles lisses et glissantes et difficilement ingérables pour les herbivores (Hanley et al. 2007). Une autre caractéristique physique pouvant influencer l’impact des herbivores est la dureté des feuilles (Peeters, Sanson & Read 2007; Clissold et al. 2009; Santos et al. 2012). Elle est fortement corrélée avec la quantité de fibres dans les feuilles (Coley 1983). Les traits de structure foliaire tels que la dureté ou la teneur en matière sèche des feuilles (leaf dry matter content, LDMC) sont souvent considérés comme des proxy de l’appétence et de la qualité des plantes et de la résistance des feuilles face à l’herbivorie (Elger & Willby 2003). Par exemple, il a été montré chez le criquet australien Chortoicetes terminifera (Acrididae), en manipulant les propriétés biomécaniques de sa plante hôte, qu’une augmentation de la dureté des feuilles provoquait une baisse de son taux de croissance et de sa période de développement (Clissold et al. 2009). Cette baisse de la performance a été associée à une diminution du taux d’apports des nutriments nécessaires au bon développement de cette espèce et à une diminution de l’efficacité de l’assimilation des nutriments dans l’organisme. Ces propriétés biomécaniques peuvent également être reliées à l’énergie nécessaire que doit déployer l’herbivore pour fracturer la feuille et forment ainsi une barrière face à l’herbivorie (Santamaría & Rodríguez-Gironés 2007) diminuant l’accessibilité et la consommation de la ressource par l’herbivore.

Chez les insectes herbivores, plus particulièrement chez les criquets, la forme des mandibules a été proposée comme un trait permettant de distinguer les espèces selon leur régime alimentaire et selon les caractéristiques physiques des plantes (Gangwere 1966; Patterson 1983; ElEla, ElSayed & Nakamura 2010). En 1944, Isely a proposé une catégorisation du régime alimentaire des criquets selon la morphologie de leurs mandibules : les graminivores se nourrissant exclusivement de graminées, les

Introduction forbivores consommant des plantes herbacées non graminéennes et les espèces présentant un régime alimentaire mixte entre les graminivores et les forbivores. Cette étude mettait déjà en avant à partir de traits catégoriels que la morphologie des mandibules pouvait être reliée au régime alimentaire des criquets et permettait de prédire leur sélectivité alimentaire. La force des mandibules a, par la suite, été considérée comme reflétant la capacité des insectes herbivores à couper et mâcher des plantes à feuilles coriaces (Clissold 2007), sous l’hypothèse que les espèces avec de fortes mandibules sont capables de consommer une plus grande gamme de plantes que les espèces qui ont des mandibules plus faibles. Il existerait ainsi un seuil, c'est-à-dire une valeur à partir de laquelle les insectes ne sont plus capables de couper et mâcher la ressource (Seath 1977; Lucas 2004). Plus récemment des traits quantitatifs ont été utilisés afin de décrire la morphologie des mandibules chez 26 espèces d’orthoptères présentes dans des prairies alpines (Ibanez et al. 2013a). Les mandibules des orthoptères sont de type broyeur et sont composées d’une partie distale incisive à fonction coupante et d’une partie proximale molaire à fonction broyeuse (Calatayud & Le Ru 2013). En analysant les liens mécanistiques entre des traits mandibulaires (force des incisives, force des molaires), des traits biomécaniques (dureté, teneur en matière sèche des feuilles) et des traits chimiques (ratio C/N) chez 24 espèces de plantes, les auteurs ont mis en évidence une relation forte entre la force des incisives et la dureté des feuilles confirmant que les mandibules sont reliées à la niche alimentaire des criquets. Cependant, les résultats ne confirment pas l’hypothèse de l’effet seuil dans la mesure où les orthoptères possédant une faible force mandibulaire ont été capables de consommer des feuilles coriaces. Inversement, les criquets possédant une forte force des incisives n’ont pas consommé toutes les plantes mises à leur disposition mais ont majoritairement choisi des plantes à feuilles coriaces. Les mandibules apparaissent donc comme un trait clef qui intègre plusieurs facettes des interactions plantes-insectes herbivores et qui reflète davantage une complémentarité des niches alimentaires qu’un trait de barrière à l’accessibilité alimentaire.

2.5. Les syndromes de traits de plantes impliqués dans les relations plantes- insectes herbivores Les défenses développées par les plantes face aux herbivores apparaissent extrêmement variées et posent la question d’une vision unidimensionnelle des relations plantes-herbivores comme pourrait le suggérer le compromis entre croissance et défense. Les corrélations ou syndromes de traits permettraient à partir de la mesure d’un seul ou d’un petit nombre de traits de capturer l’ensemble de la stratégie de défense au sein des plantes. Récemment, une étude portant sur 261 espèces de plantes et 75 sites à travers le globe a tenté d’identifier des corrélations entre 4 traits de défense chimique et 6 trais de défense physique (Moles et al. 2013). Bien que les auteurs aient observé des corrélations par paire de traits, les résultats de cette étude n’ont pas permis d’identifier à cette échelle des syndromes de traits sur l’ensemble des traits considérés. Les auteurs supposent que la pression de sélection

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exercée par les herbivores agit à une échelle plus locale et est dépendante des conditions abiotiques ainsi que de l’identité spécifique des espèces incluses au sein des interactions plantes herbivores.

A des échelles moins larges en revanche, des corrélations entre un plus petit nombre de traits ont été identifiées comme importantes pour prédire la sélectivité alimentaire des herbivores et l’intensité des interactions trophiques. Par exemple plusieurs études ont montré une corrélation négative entre les traits de défense induite tels que la dureté des feuilles, et les traits reliés à la qualité nutritionnelle des plantes tels que le ratio carbone/azote foliaire conformément au compromis entre croissance et défense. Ces traits peuvent influencer la sélectivité et la préférence alimentaire chez les insectes herbivores généralistes (Perez-Harguindeguy et al. 2003; Santos et al. 2012; Ibanez et al. 2013a). Une autre étude réalisée à partir de 51 espèces végétales et 42 traits de plantes a comparé les dommages causés par quatre groupes d’insectes herbivores, distingués selon leur mode de consommation des plantes. Cette étude montre une corrélation positive entre la concentration en lignine et en azote foliaire qui déterminent en retour l’intensité d’herbivorie : les herbivores consomment davantage les feuilles riches en azote foliaire (Loranger et al. 2012). De la même manière, la teneur en matière sèche des feuilles peut être positivement corrélée à la quantité de phénols (lignine et tanin) qui sont des traits limitant l’accessibilité des herbivores à leur ressource (Elger & Willby 2003).

En consommant préférentiellement les plantes appétentes compétitrices, les insectes herbivores peuvent également modifier la composition des communautés végétales. C’est ce qu’ont montré récemment Heard & Sax (2013) par une expérimentation d’exclusion des herbivores. Ces auteurs observent que les herbivores modifient les interactions compétitives entre plantes et altèrent les patrons d’abondance au sein des communautés de plantes conformément aux prédictions du compromis entre croissance et défense.

Ces études mettent en avant que les traits des plantes ou des insectes herbivores établissent des liens mécanistes permettant de comprendre et de prédire leurs interactions. Chez les plantes ces traits sont nombreux et variés. Ils se référent à des propriétés physiologiques, physiques ou chimiques et sont corrélés le long du gradient opposant les plantes à forte croissance des plantes investissant dans la défense contre les herbivores. Chez les insectes, les traits reliés à l’effet de l’herbivorie sur les plantes reflètent leurs besoins stœchiométriques ainsi que leurs préférences alimentaires qui peuvent, par exemple, pour les insectes généralistes, être reflétés par les traits biomécaniques de leurs mandibules.

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3 - Utilisation de l’approche fonctionnelle pour établir l’effet des communautés d’insectes herbivores sur le fonctionnement des écosystèmes 3.1. Les traits fonctionnels Les traits fonctionnels sont des caractéristiques morphologiques, physiologiques ou phénologiques quantifiées à l’échelle d’un individu lui permettant de subsister dans son environnement (Lavorel et al. 1997; Violle et al. 2007). Depuis 20 ans, les approches utilisant les traits fonctionnels se sont multipliées en écologie des communautés ainsi qu’en écologie fonctionnelle, notamment sur le modèle plantes, pour comprendre les liens entre les plantes et leur environnement (Wright et al. 2004), les mécanismes d’assemblages des communautés (Keddy 1992; Weiher, Clarke & Keddy 1998; Cornwell & Ackerly 2009) et le fonctionnement des écosystèmes (Lavorel & Garnier 2002; de Bello et al. 2010). Parce qu’ils représentent une fonction pour les plantes mais aussi leurs réponses aux facteurs simples de l’environnement, les traits peuvent être utilisés comme des variables de substitution ou comme un proxy de la niche des espèces (Suding, Goldberg & Hartman 2003; Ackerly & Cornwell 2007; Gross, Suding & Lavorel 2007a; Violle et al. 2007). Ainsi, une des hypothèses fondamentales des approches fonctionnelles est de dire que des espèces ayant des traits similaires vont répondre de la même manière à leur environnement (Suding et al. 2003; Ackerly 2004; McGill et al. 2006).

La niche écologique se réfère à l’ensemble des conditions biotiques et abiotiques assurant la survie et l’ensemble des fonctions de chaque espèce (Hutchinson 1957). Cette définition fait appel à deux concepts : la niche Grinnellienne (Grinnell 1917) qui correspond aux réponses d’une espèce à son environnement, et la niche Eltonienne (Elton 1927) qui regroupe les effets d’une espèce sur son environnement. Ainsi, ces deux concepts distinguent les besoins écologiques d’une espèce reflétés par ses traits de réponse ainsi que ses fonctions caractérisées par ses traits d’effet et par son impact sur son environnement immédiat. Par exemple, chez les plantes, les traits foliaires comme la concentration en azote, la teneur en matière sèche, ou la surface spécifique foliaire définissent un compromis fondamental entre capacité d’acquisition et d’utilisation des ressources (Díaz et al. 2004; Wright et al. 2004). A partir des traits foliaires, deux stratégies écologiques (Sensu Lavorel et al. 1997) peuvent être définies. Ces stratégies opposent des espèces exploitatrices à forte acquisition et faible conservation des ressources qui dominent les milieux productifs, à des espèces conservatrices à forte capacité de conservation des nutriments accumulés dans leurs tissus et qui dominent les milieux pauvres en ressources (Díaz et al. 2004; Wright et al. 2004) (Figure 4). Les traits reflètent alors l’adaptation des espèces aux facteurs abiotiques du milieu. Le long de gradients de fertilité des sols tels que les gradients post culturaux, un remplacement d’espèces exploitatrices par des espèces conservatrices va fortement influencer le fonctionnement de l’écosystème en diminuant la productivité primaire, la décomposition des litières et ralentir le cycle de l’azote (Garnier et al. 2004; Vile, Shipley & Garnier 2006).

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L’utilisation de ces traits a été proposée comme un moyen de simplifier la complexité apparente du vivant et de pouvoir généraliser/comparer les résultats expérimentaux entre études et entre échelles (écologie comparative) (Lavorel & Garnier 2002; McGill et al. 2006; Shipley, Vile & Garnier 2006; Lavorel et al. 2007). Etant mesurés à l’échelle individuelle, les traits peuvent ensuite être moyennés à l’échelle des communautés et pondérés par l’abondance de chaque espèce permettant de caractériser la structure fonctionnelle de ces communautés (Violle et al. 2007). L’hypothèse du « mass ratio » (Grime 1998) propose que les espèces dominantes des communautés influencent le plus les fonctions écosystémiques car elles représentent la plus grande part de la biomasse des communautés. Les traits permettent ainsi de transférer la réponse des espèces à celle des communautés face aux changements environnementaux, d’intégrer les mécanismes d’assemblage au sein de ces communautés et de prédire leur effet retour sur le fonctionnement des écosystèmes. C’est sur ces deux propriétés des traits que repose le cadre conceptuel des traits de réponse et des traits d’effet.

3.2. Le cadre conceptuel des traits de réponse et des traits d’effet Fondé sur les propriétés des traits fonctionnels, un cadre conceptuel permettant d’analyser à l’échelle des communautés la réponse des espèces aux gradients écologiques ou changements environnementaux et leurs effets sur le fonctionnement des écosystèmes a été développé (le response- effect framework Lavorel & Garnier 2002; Suding & Goldstein 2008). Une hypothèse centrale de ce cadre, appelée l’hypothèse du « Holy Grail », permettrait d’établir, à partir des mêmes traits, un lien direct entre les processus liés à l'assemblage ou la dynamique des communautés et le fonctionnement des écosystèmes (Figure 5). Elle permettrait également de simplifier l’étude des écosystèmes et de faire le lien entre les changements environnementaux et le fonctionnement des écosystèmes en utilisant des variables continues, quantifiables et comparables entre systèmes d’études en s’affranchissant de l’identité taxonomique des espèces (McGill et al. 2006).

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Figure 5. Schéma du cadre conceptuel reliant les traits de réponse aux changements environnementaux et les traits d’effet sur le fonctionnement des écosystèmes. Extrait de Lavorel & Garnier 2002.

Le cadre des traits de réponse et des traits d’effet a été majoritairement utilisé chez les plantes en mettant en évidence un lien fort entre les traits de réponse des plantes liés à la disponibilité de la ressource tels que la surface spécifique foliaire, la concentration en azote foliaire ou la hauteur végétative, et leur effet sur le fonctionnement de l’écosystème tel que la productivité (Lavorel et al. 2007; Gross et al. 2008; Pakeman 2011; Laliberté & Tylianakis 2012). Récemment, il a été proposé d’adapter le cadre des traits de réponse et des traits d’effet à l’étude des interactions trophiques. En effet, les processus écosystémiques reposent en partie sur les interactions entre les plantes et les niveaux trophiques supérieurs (de Bello et al. 2010; Cardinale et al. 2012; Mulder et al. 2012) tels que le maintien de la fertilité des sols (Schmitz 2008), la productivité (Moretti et al. 2013), ou la pollinisation (Kremen et al. 2007). Actuellement, il existe une réelle nécessité d’élargir les études portant sur les liens entre biodiversité et fonctionnement des écosystèmes aux interactions trophiques afin d’avoir une vision plus intégrative de la complexité des systèmes (Cardinale et al. 2006, 2012; Hillebrand & Matthiessen 2009; Reiss et al. 2009; Lavorel et al. 2013). A l’échelle des communautés, les traits qui permettent de prédire la réponse d’un niveau trophique supérieur aux changements environnementaux et de prédire comment cette réponse se transfère au niveau trophique inférieur et au fonctionnement des écosystèmes permettraient d’importantes avancées dans l’étude des relations biodiversité-fonctionnement des écosystèmes (Figure 6).

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Figure 6. Schéma du cadre conceptuel des traits de réponse et des traits d’effet adapté à l’étude des interactions trophiques. Adapté de Lavorel et al. 2013.

Bien que ce cadre soit peu utilisé pour l’étude des interactions trophiques, il a été montré qu’il existe des liens entre les traits de réponse des plantes aux facteurs abiotiques et leurs traits d’effet sur d’autres niveaux trophiques, qui en retour influencent les processus écosystémiques. Par exemple, l’analyse corrélative des interactions entre les traits des plantes et les paramètres fonctionnels des organismes microbiens du sol a mis en évidence que les traits reliés à la réponse des plantes à la disponibilité de la ressource et au compromis entre exploitation et conservation de la ressource chez les plantes (Wright et al. 2004), peuvent également influencer l’activité des microorganismes du sol ainsi que la production de biomasse et la rétention du carbone et de l’azote dans le sol (Grigulis et al. 2013).

Quelques études ont, à partir d’analyses corrélatives, identifié des relations à l’échelle des communautés entre les traits des insectes herbivores et les traits des plantes le long de gradients environnementaux (van der Plas, Anderson & Olff 2012; Frenette-Dussault, Shipley & Hingrat 2013). Ces études montrent que l’influence des facteurs abiotiques sur la structure fonctionnelle des communautés de plantes peut en retour influencer celle des communautés d’insectes herbivores. Par exemple, van der Plas et al. (2012) ont montré le long d’un gradient de perturbation que les patrons de variations des traits au sein de communautés de criquets étaient influencés par la structure des communautés de plantes (contrôle « botttom-up »). Les communautés à forte hauteur végétative favorisent les communautés de criquets de grande taille corporelle et les communautés à forte surface

Introduction foliaire favorisent les communautés de criquets possédant de grandes ailes. De la même manière, Frenette et al. (2013) trouvent également un effet « bottom-up » des traits de la végétation sur la composition des communautés de fourmis. Les communautés de plantes caractérisées par de fortes teneurs foliaires en matière sèche sont dominées par des fourmis de grande taille corporelle. Les traits de chimie des plantes sont également reliés au régime alimentaire des fourmis et influencent notamment la présence des espèces granivores. Enfin, une autre étude récente a mis en évidence, par une approche corrélative le long d’un gradient d’utilisation des terres, que le mode de gestion des prairies influence la teneur en matière sèche des feuilles à l’échelle de la communauté de plantes ce qui favorise la présence de communautés de criquets caractérisées par une forte masse corporelle. Ceci a en retour diminué la production de biomasse des écosystèmes prairiaux (Moretti et al. 2013). Cette étude constitue une première avancée dans l’application du cadre des traits de réponse et des traits d’effet sur le fonctionnement des écosystèmes en tenant compte notamment de l’effet retour des communautés d’insectes sur la production de biomasse. Comme le proposent Ibanez et al. 2013a, coupler cette approche à une étude mécaniste entre les traits des herbivores, leur niche alimentaire et leur effet sur les communautés de plantes permettrait de comprendre et de déterminer les mécanismes qui contrôlent l’effet des interactions trophiques à l’échelle des communautés sur les processus écosystémiques.

Ces études confirment que les traits utilisés à l’échelle spécifique afin de comprendre les mécanismes d’interactions trophiques peuvent également s’appliquer à l’échelle des communautés de plantes et d’insectes herbivores. Ils permettraient ainsi un changement d’échelle en s’intéressant cette fois à l’effet de communautés entre niveaux trophiques sur le fonctionnement de l’écosystème. Les liens existants entre les traits des communautés de plantes et d’insectes herbivores influencent certains processus écosystémiques tels que la production de biomasse végétale. Cependant, les mécanismes contrôlant l’effet des communautés d’insectes herbivores sur la structure des communautés de plantes et sur le fonctionnement des écosystèmes paraissent plus difficiles à détecter et restent encore mal connus. L’effet des communautés peut être appréhendé en se concentrant sur les moyennes de traits des espèces constituant cette communauté mais également en analysant la diversité fonctionnelle au sein des communautés (Díaz & Cabido 2001).

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4 - Rôle de la diversité spécifique et fonctionnelle sur le fonctionnement des écosystèmes 4.1. L’apport des expérimentations sur la biodiversité L’érosion de la biodiversité à laquelle la planète fait actuellement face est d’une rapidité et d’une ampleur sans égales (Chapin et al. 2000; Tuomainen & Candolin 2011). Le concept de biodiversité ou diversité biologique est apparu dans les années 1980 et se définit comme la variabilité des organismes vivants que ce soit à l’échelle génétique, spécifique ou écosystémique. Ce rapide déclin a été attribué aux activités humaines et à l’augmentation perpétuelle de la population humaine qui conduit à une surexploitation des ressources et à une forte pression sur les écosystèmes, modifiant ainsi la dynamique et la stabilité des flux de matière et d’énergie entre les niveaux trophiques (Chapin et al. 2011). Du fait de leur impact à l’échelle planétaire, ces changements ont été regroupés sous le terme de changements globaux (Hooper et al. 2005). Ils font référence à différentes grandes catégories de processus qui sont les changements climatiques, les modifications de la composition atmosphérique et de l’utilisation des terres ainsi que les invasions biologiques et la surexploitation des ressources. La disparition des espèces est souvent le signe le plus visible de l’érosion de la biodiversité. Ainsi, un intérêt particulier s’est tout d’abord porté sur la compréhension de la perte de la richesse spécifique et de son impact sur la dynamique et le fonctionnement des écosystèmes.

La méthode expérimentale a été un moyen couramment utilisé pour comprendre comment la biodiversité influence les écosystèmes. La majorité de ces travaux expérimentaux a été réalisée sur les plantes, en conditions semi-contrôlées, à petites échelles spatiale et temporelle, au sein d’écosystèmes prairiaux, et se sont majoritairement focalisées sur la productivité des habitats ainsi que sur la rétention des nutriments (Tilman, Wedin & Knops 1996; Tilman et al. 1997; Hooper & Vitousek 1997; Hector et al. 1999; Cardinale et al. 2012). Ces expérimentations sont centrées sur la création aléatoire de communautés végétales artificielles et la manipulation de la diversité des espèces afin de créer un gradient de diversité de plantes.

En ce qui concerne la relation diversité-fonctionnement des écosystèmes, la production de biomasse a reçu le plus large intérêt (Díaz et al. 2007b). En effet, les producteurs primaires constituent la base de la chaine alimentaire et forment le premier niveau de stockage de la matière et de l’énergie via la photosynthèse ce qui fait d’eux le support de nombreux processus écosystémiques. D’un point de vue pratique, ils présentent l’avantage d’être plus facilement manipulables comparativement aux animaux ce qui a d’ailleurs permis l’établissement d’expérimentations à large échelle comme l’expérimentation installée à Iéna en Allemagne ("Jena Biodiversity Experiment") (Roscher et al. 2005). Ces études ont pu majoritairement mettre en avant une corrélation positive entre richesse spécifique ou richesse en groupes fonctionnels de plantes et productivité (Hooper et al. 2005; Balvanera et al. 2006) (Figure 7) : les communautés composées d’un plus grand nombre d’espèces étant plus productives que les monocultures où les espèces se développent seules.

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Les plus grandes expérimentations restent à ce jour le projet BIODEPTH regroupant 8 sites européens (Hector et al. 1999) ; la « Cedar Creek Biodiveristy Experiment » dans le Minnesota aux Etats-Unis (Tilman et al. 2001) d’une durée plus importante et réalisée en 1994 sur 168 parcelles de 9 m² comportant de 1, 2, 4, 8 ou 16 espèces de plantes prairiales ; et l’expérimentation de biodiversité installée à Iéna en Allemagne (« Jena Biodiversity Experiment ») mise en place en 2002 ressemblant au design expérimental de Cedar Creek mais avec des tailles de parcelles plus importantes (3.5 x 3.5 m ou 20 x 20 m) et une gamme de diversité allant de 1, 2, 4, 8, 16 à 60 espèces de plantes par parcelle (Roscher et al. 2005).

Figure 7. Relation entre le nombre d’espèces et la biomasse aérienne. Chaque courbe représente un site expérimental différent. Carrés pleins et ligne 1 : Allemagne ; Cercles pleins et ligne 2 : Portugal ; Triangles pleins et ligne 3 Suisse ; Losanges pleins et ligne 4 : Grèce ; Carré vides et ligne Irlande ; Cercles vides et ligne 6 Suède ; Losanges vides et ligne 7 : Sheffield (UK) ; Losanges vides et ligne 8 : Silwood Park (UK) (Extrait de Loreau et al. 2001).

4.2. La controverse des expérimentations de biodiversité Ces expérimentations ont fait l’objet de nombreuses controverses (Hector et al. 2000; Huston 2000) amenant les écologues à s’interroger notamment sur le réel effet de la diversité sur le fonctionnement des écosystèmes. En effet, une récente méta-analyse (Cardinale et al. 2011) a mis en évidence que dans plus de la moitié des études qui y sont recensées, la productivité de polycultures est inférieure à celle de la monoculture de l’espèce la plus productive qui compose cette communauté suggérant un faible effet de la diversité spécifique sur les processus écosystémiques. Dans ce contexte, la diversité au cours du temps diminue pour laisser place aux quelques espèces dominantes les plus productives et compétitives. La diversité ici ne se réfèrerait qu’au pool d’espèces initial qui permettrait d’augmenter au départ la gamme des traits disponibles dans l’environnement et donc d’augmenter la chance qu’une ou quelques espèces possèdent des traits leur permettant d’être productives et de dominer la

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communauté. L’effet de la diversité a été considéré comme un artéfact mathématique ou un « traitement caché » (Huston 1997).

Un second constat qui ressort de ces expérimentations est que la relation entre diversité spécifique et fonctionnement des écosystèmes n’est pas toujours si simple et universelle dans la mesure où les expérimentations ont été réalisées principalement à partir d’un type restreint de communautés qui sont les communautés herbacées. Par ailleurs, il est maintenant reconnu et accepté dans la littérature que la diversité fonctionnelle, c'est-à-dire l’identité, l’abondance et la gamme de traits des communautés, est un élément clef dans le fonctionnement des écosystèmes (Tilman et al. 1997; Díaz & Cabido 2001; Naeem & Wright 2003; Mokany, Ash & Roxburgh 2008) bien plus que la diversité spécifique (Figure 8).

Figure 8. Relation entre biomasse aérienne et diversité fonctionnelle. Extrait de Tilman et al. 1997

Des études ont montré que lorsque la diversité spécifique était positivement corrélée à un processus écosystémique c’était également vrai pour la richesse ou la composition fonctionnelle de la communauté (Hector et al. 1999; Naeem et al. 1999; Lepš et al. 2001). La diversité fonctionnelle a été de plus nombreuses fois reliée aux processus écosystémiques. De plus, une diminution de la richesse spécifique n’implique pas nécessairement une diminution de la diversité fonctionnelle. Des espèces différentes ayant des traits similaires peuvent avoir un même effet sur une fonction de l’écosystème. C’est le principe de redondance fonctionnelle (Yachi & Loreau 1999). Ainsi, la perte d’une espèce ne provoque pas nécessairement un bouleversement dans le fonctionnement d’un écosystème à partir du moment où une autre espèce peut assurer la même fonction.

La méthode la plus répandue dans les études expérimentales pour analyser l’effet de la diversité fonctionnelle sur le fonctionnement d’un écosystème a été de créer des groupes fonctionnels rassemblant des espèces selon des critères taxonomiques, physiologiques ou fonctionnels. La définition de ces groupes a aussi été l’origine de la controverse. Par exemple, les groupes les plus répandus étaient les graminées, les légumineuses et les dicotylédones non légumineuses. Il a y eu une 36

Introduction volonté d’affiner la description de ces groupes puisqu’au sein des graminées, une distinction fut faite entre les plantes de type C3 ou de type C4. Les dicotylédones ont également été séparées en espèces ligneuses ou non ligneuses (Tilman et al. 1997; Reich et al. 2001). L’hypothèse sous-jacente était que ces groupes diffèrent par rapport à leurs traits donc également par rapport à leur réponse ou à leur effet sur l’écosystème (Lavorel & Garnier 2002; Petchey & Gaston 2002). Cependant, des études ont mis en avant une limite sur l’utilisation de ces groupes fonctionnels. Il n’existe en effet pas de classification universelle qui permettrait de capturer les effets de la diversité fonctionnelle sur les processus écosystémiques en se basant uniquement sur des groupes définis de manière arbitraire. Ces derniers sous estimeraient alors le réel effet de la diversité fonctionnelle sur le fonctionnement des écosystèmes (Lepš et al. 2006; Wright et al. 2006) en effaçant l’hétérogénéité intra-groupe et en considérant les espèces comme fonctionnellement redondantes (Petchey & Gaston 2006).

4.3. Les mécanismes reliant diversité et fonctionnement des écosystèmes Deux principaux mécanismes alternatifs ont été proposés pour expliquer la relation positive entre la diversité et la productivité. Le premier est appelé effet échantillonnage ou « sampling effect » et postule qu’augmenter la diversité au sein d’un écosystème augmente les chances de sélectionner une espèce possédant des traits particuliers lui permettant d’être la plus productive (Huston 1997, 2000; Loreau 1998). Ainsi, bien que ce processus soit fondé sur la présence d’un petit nombre d’espèces, il constitue un réel effet de la diversité qui est relié aux espèces dominantes (hypothèse du « mass ratio », Grime 1998). Le second mécanisme se réfère à la complémentarité de niche qui suggère que le fonctionnement des écosystèmes est contrôlé par les différences de niche entre espèces d’une même communauté permettant une baisse de la compétition entre espèces et une meilleure utilisation de la ressource (Hector et al. 1999; Gross et al. 2007b). En effet, des espèces capables d’utiliser la même ressource mais différemment dans le temps ou dans l’espace peuvent améliorer l’efficacité de l’utilisation de cette ressource et ainsi maximiser le fonctionnement de l’écosystème augmentant ainsi la productivité du système (Berendse 1982; Sala et al. 1989; Naeem et al. 1994). A ces mécanismes s’ajoute également la facilitation. Certaines espèces telles que les légumineuses peuvent enrichir la quantité d’azote dans le sol facilitant le développement de nouvelles espèces et une meilleure utilisation de l’habitat qui augmenterait la productivité (Tilman et al. 1997; Hooper & Dukes 2003). Rixen & Mulder (2005) ont également montré un effet positif de la diversité sur le fonctionnement des écosystèmes via l’action des interactions mutualistes. Une augmentation de la diversité des communautés arctiques de mousse favorise la rétention d‘eau via le mécanisme de facilitation conduisant ainsi à une augmentation de la productivité. Mais parce que la majorité des travaux expérimentaux a été conçue pour mettre en avant les patrons généraux et non les mécanismes, leur design ne permet souvent pas de tester explicitement un effet de complémentarité (Loreau, Naeem & Inchausti 2002; Hooper et al. 2005). Pour pallier ce problème, il a été montré le long de gradients

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environnementaux que l’utilisation de traits quantitatifs et continus permettrait de mieux étudier la relation entre diversité et fonctionnement des écosystèmes (Craine et al. 2001; Díaz et al. 2004).

4.4. Mesures de la diversité fonctionnelle Différentes métriques ont été proposées afin de démontrer l’existence des mécanismes de complémentarité et de « mass ratio ». La diversité fonctionnelle renvoie à deux principales composantes. Tout d’abord la valeur de trait moyen à l’échelle de la communauté appelé trait agrégé (community weighted trait : CWT) qui est calculé en pondérant la valeur de trait de chaque espèce par son abondance relative (Violle et al. 2007). Ainsi cet indice confère un poids plus important aux espèces dominantes de la communauté et estime que chaque processus écosystémique est une fonction du trait agrégé. L’utilisation de cet indice se place ainsi au centre de l’hypothèse du « mass ratio » (Grime 1998). Garnier et al. (2004) ont testé cette hypothèse à l’aide d’une approche fonctionnelle. Les auteurs ont montré que la production primaire, la décomposition de la litière et le contenu en azote et carbone du sol étaient corrélés aux traits foliaires agrégés des communautés (LDMC, SLA, LNC). Ils montrent qu’en effectuant la même analyse en tenant compte uniquement des quelques espèces dominantes, les résultats obtenus restent les mêmes. Une autre étude (Vile et al. 2006) a mis en évidence une relation positive entre les traits physiologiques agrégés des plantes comme le taux de croissance relatif maximum et la productivité primaire. Une augmentation du taux de croissance relatif pondéré par l’abondance des espèces génère une augmentation de la productivité (Figure 9). Les auteurs obtiennent une relation significative mais plus faible s’ils considèrent les valeurs brutes de taux de croissance non relativisées par rapport à l’abondance des espèces.

Figure 9. Relation entre la productivité primaire nette aérienne spécifique (SANPP) et le taux de croissance maximal agrégé (RGRmax). Extrait de Vile et al. 2006.

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D’autres processus écosystémiques ont aussi été mis en relation avec les traits agrégés des communautés tels que la décomposition de la litière (Fortunel et al. 2009). Cependant, il est à noter que ces études ont été réalisées le long de gradients environnementaux et ne correspondent pas à une manipulation expérimentale de la structure fonctionnelle des communautés végétales.

A l’inverse du CWT qui donne une version synthétique de l’analyse des communautés, la seconde composante se réfère à la variance des traits de la communauté. Les métriques utilisées pour décrire la variance de traits sont variées (Petchey & Gaston 2002; Mason et al. 2005; Laliberté & Legendre 2010). Par exemple, la distance fonctionnelle (Laliberté & Legendre 2010) est une métrique qui permet de mesurer le degré de chevauchement des valeurs de traits d’une communauté et de rendre compte de l’ensemble des dissimilarités fonctionnelles entre les espèces d’une même communauté en les pondérant par leur abondance.

Des études ont montré un effet positif de la diversité fonctionnelle sur la productivité primaire (Petchey, Hector & Gaston 2004b). Les auteurs ont utilisé les données provenant du projet BIODEPTH et ont testé l’effet de différentes métriques de diversité fonctionnelle sur la production de biomasse. Ils montrent que quel que soit l’indice considéré, la relation entre diversité fonctionnelle et productivité est positive. De plus, ils observent que la diversité fonctionnelle en termes d’identité fonctionnelle explique une part de variance plus importante que la diversité en groupes fonctionnels ou spécifique. Plus récemment, d’autres études ont montré que selon l’indice de diversité fonctionnelle utilisé, la relation entre diversité et processus écosystémique n’était pas nécessairement positive (Mokany et al. 2008) (Figure 10). Ces résultats montrent que le sens des relations diversité fonctionnelle et fonctionnement d’un écosystème est dépendant du trait et du processus considéré.

Figure 10. A gauche : relation entre la production primaire aérienne nette (ANPP) et la diversité fonctionnelle de traits photosynthétiques. A droite : relation entre l’humidité du sol et la diversité fonctionnelle d’un ensemble de traits liés au contenu en matière sèche des feuilles (L), des racines (R) et au ratio entre la longueur racinaire et la longueur de la tige (RS). Extrait de Mokany et al. 2008. L’indice de diversité fonctionnelle utilisé dans cet article est calculé selon (Mason et al. 2003).

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Même s’il a été montré que l’identité fonctionnelle des espèces dominantes a un rôle prépondérant sur le fonctionnement des écosystèmes par rapport à la diversité fonctionnelle, ces deux processus ne sont pas exclusifs (Mokany et al. 2008; Schumacher & Roscher 2009). Ces études proposent d’inclure ces deux métriques en les calculant sur plusieurs traits fonctionnels et d’améliorer la conception des expérimentations afin de tester précisément le pouvoir prédictif des différents mécanismes influençant l’effet de la structure fonctionnelle des communautés sur le fonctionnement des écosystèmes (Thompson et al. 2005). En effet, la majorité des expérimentations reposent sur la manipulation de la diversité spécifique des espèces végétales à partir de laquelle des mesures de diversité fonctionnelle sont ensuite réalisées. Ainsi, la conception du design expérimental ne permet pas toujours de tester indépendamment l’importance relative des mécanismes contrôlant l’effet de l’identité fonctionnelle sur la production de biomasse par rapport à l’effet de la diversité fonctionnelle.

4.5. Les expérimentations de biodiversité au sein des réseaux trophiques La biodiversité telle qu’elle a été étudiée dans les travaux expérimentaux précédemment cités, n’englobe qu’une partie du réseau trophique (un seul niveau trophique, les producteurs primaires). Du fait des nombreuses interactions entre espèces (Petchey et al. 2004a; Thébault & Loreau 2006) et du potentiel effet retour des niveaux trophiques supérieurs sur les plantes (Petermann et al. 2008), les effets de la diversité des autres niveaux trophiques supérieurs sont considérés comme plus difficiles à prédire et à généraliser.

Pour illustrer ce fait, et d’une manière similaire aux plantes, des études expérimentales ont testé l’effet de la diversité de différents niveaux trophiques sur les processus écosystémiques. Des expérimentations comme par exemple l’étude de van der Heijden et al. (1998) ont mis en évidence qu’augmenter la diversité des champignons permettait d’augmenter la diversité spécifique des plantes ainsi que leur productivité au sein de prairies calcaires européennes. Cependant, d’autres études montrent que les résultats sur le fonctionnement des écosystèmes ne sont pas toujours positifs (Paine 2002; France & Duffy 2006). En effet, dès le début des années 1990, Naeem et al. (1994) ont simultanément manipulé la diversité spécifique de plusieurs niveaux trophiques (prédateurs, herbivores) et étudié son impact sur différents processus écosystémiques tels que la productivité, la rétention des nutriments et de l’eau ainsi que la décomposition de la litière. Ils montrent que la perte de biodiversité peut altérer les processus écosystémiques et donc le fonctionnement d’un écosystème mais que le sens de l’impact de la diversité est dépendant du processus considéré ainsi que du niveau trophique considéré. De plus, dans certains cas, les niveaux trophiques supérieurs peuvent ne pas être des déterminants majeurs du contrôle de la diversité sur les processus écosystémiques. Scherber et al. (2010a) ont compilé les données de diversité spécifique et d’abondance de plusieurs niveaux trophiques (herbivores, prédateurs, nématodes, décomposeurs, pollinisateurs) issues de huit années d’expérimentation à Iéna. Les auteurs montrent un fort contrôle « bottom-up » des plantes sur les 40

Introduction réseaux d’interactions multitrophiques et observent que la diversité spécifique végétale est souvent positivement corrélée à la diversité des niveaux trophiques supérieurs. Les travaux de Fontaine et al. (2005) ont montré que les communautés de plantes pollinisées par des assemblages d’abeilles fonctionnellement diverses a pour conséquence une augmentation de la richesse spécifique des communautés de plantes ainsi que de la productivité des graines et des fruits par un processus de complémentarité entre les pollinisateurs (Fontaine et al. 2005).

Un constat qui ressort de ces travaux est que la majorité des études qui ont testé l’effet de la diversité des niveaux trophiques supérieurs concerne souvent des manipulations de richesse spécifique. Dans les écosystèmes terrestres, les manipulations de diversité fonctionnelle, notamment à l’échelle du niveau trophique supérieur, sont plus rares.

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5 - Problématique et objectifs de la thèse Ce travail de thèse se place dans le contexte actuel d’intégration des interactions trophiques dans les études reliant la biodiversité au fonctionnement des écosystèmes via l’utilisation d’une approche fonctionnelle et expérimentale. Jusqu’à présent la grande majorité des expérimentations sur la biodiversité a été réalisée chez les plantes. Elargir ces expérimentations de biodiversité en manipulant indépendamment l’identité fonctionnelle et la diversité fonctionnelle des niveaux trophiques supérieurs représente une avancée permettant d’obtenir une vision plus intégrative de la complexité des systèmes et d’intégrer les liens fonctionnels trophiques au fonctionnement des écosystèmes. Notamment comprendre les mécanismes contrôlant l’effet des communautés d’insectes herbivores sur la structure des communautés de plantes représente une étape importante pour quantifier l’effet de la biodiversité sur les processus écosystémiques.

Dans ce contexte, l’originalité de ce travail de thèse a été de tester expérimentalement l’effet de la diversité de communautés d’insectes herbivores généralistes sur la structure de communautés de plantes et le fonctionnement d’un écosystème prairial au travers sa fonction de production de biomasse végétale. Plus précisément, nous avons cherché à déterminer les mécanismes impliqués dans les interactions plantes-insectes herbivores à l’échelle spécifique et à identifier les traits des plantes et des insectes herbivores qui permettent de comprendre ces interactions. Puis nous avons tenté de déterminer si les traits sont de bons indicateurs des relations trophiques plantes-insectes herbivores à l’échelle des communautés et in fine de l’effet de la diversité fonctionnelle des communautés d’herbivores sur la production de biomasse végétale. Nous avons organisé ce travail par ordre croissant de niveau de complexité biologique (Figure 11) :

(i) Pour déterminer les mécanismes impliqués dans les interactions plantes-insectes herbivores à l’échelle spécifique ainsi que les traits des plantes et des insectes herbivores qui permettent de comprendre ces interactions, nous avons établi un pool de traits candidats de notre modèle d’insectes herbivores et nous avons cherché à identifier, au sein de ce pool, les traits les plus déterminants. Puis, nous avons démontré et quantifié le lien explicite entre les traits des insectes herbivores et leur niche alimentaire. Cette étape est fondamentale dans le cadre de l’étude des interactions trophiques basée sur l’utilisation des traits fonctionnels (Chapitre 1).

(ii) Nous avons étudié l’importance relative de différents traits chez ces insectes herbivores pour expliquer leur impact sur les communautés de plantes. En considérant plusieurs traits importants (taille du corps, force des mandibules, composition stœchiométrique), notre approche a révélé quelles sont les caractéristiques clés chez ces insectes qui permettent de prédire leur impact sur les communautés de plantes (Chapitre 1).

(iii) A l’échelle des communautés, nous avons établi l’importance de la diversité fonctionnelle des communautés de ces insectes herbivores par rapport à leur identité fonctionnelle pour expliciter

Introduction comment des communautés fonctionnellement diversifiées impactent les communautés de plantes. Ainsi, nous avons explicitement testé le rôle des processus de mass ratio et de complémentarité dans le cadre des relations trophiques (Chapitre 2).

(iv) Nous avons étudié l’effet de l’identité et de la diversité fonctionnelle des communautés d’insectes herbivores sur la diversité, la composition et la production de biomasse d’un écosystème prairial. En particulier nous avons cherché à déterminer si l’effet des communautés d’insectes herbivores sur la production de biomasse était direct via la consommation de biomasse et (ou) s’il était indirect via des modifications de la structure fonctionnelle des communautés de plantes (Chapitre 3). Dans ce chapitre, nous appliquons l’approche des traits de réponse et des traits d’effet proposée par Lavorel et al. (2013) afin d’identifier les traits de réponse des communautés de plantes à l’herbivorie et leur effet retour sur la production de biomasse. Enfin nous déterminons si la diversité fonctionnelle des communautés de plantes peut moduler l’impact des criquets sur la productivité en tant que mécanisme de régulation de l’impact des herbivores (Chapitres 2 & 3).

Nous avons choisi les criquets comme modèle d’insectes herbivores généralistes. Ces herbivores présentent des traits fonctionnels contrastés et représentent une part importante de la biomasse des arthropodes des milieux prairiaux. Ils peuvent consommer jusqu’à 30% de la biomasse végétale aérienne annuelle de ces milieux (Raynal 1989; Blumer & Diemer 1996; Baldi & Kisbenedek 1997), participent au fonctionnement des cycles du carbone et de l’azote et représentent un taxon clé dans les réseaux trophiques en étant eux-mêmes consommés par un grand nombre de prédateurs invertébrés et vertébrés.

Pour répondre à ces objectifs, nous avons mis en place une expérimentation de biodiversité conçue à partir de la manipulation de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets. Nous avons cherché à tester explicitement les mécanismes contrôlant l’effet de la diversité et de l’identité fonctionnelle des communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial à travers sa production de biomasse. Pour cela, nous avons créé différents traitements expérimentaux contenant un nombre différent d’espèces et dans lesquels nous avons fait varier indépendamment la moyenne et la variance des traits mandibulaires et de la taille corporelle, deux traits supposés déterminer l’effet des communautés de criquets sur la biomasse végétale.

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Figure 11. Représentation schématique des différents objectifs abordés dans les trois chapitres de cette thèse représentés par les numéros encerclés. Chapitre 1 : quels sont les traits des criquets et des plantes qui déterminent la niche alimentaire des criquets et leur impact sur la biomasse des communautés de plantes ? Chapitre 2 : quelle est l’importance relative de l’identité et de la diversité fonctionnelle des communautés de criquets sur la biomasse des communautés de plantes ? Chapitre 3 : comment l’identité et la diversité des communautés de criquets influencent la structure des communautés de plantes et la production de biomasse ?

METHODES

Méthodes

1 - Protocole expérimental Les trois chapitres de cette thèse reposent sur une expérimentation dans la laquelle la diversité spécifique, l’identité et la diversité fonctionnelle d’une communauté de six espèces de criquets (Acrididae) ont été manipulées selon 14 modalités de traitement. Le dispositif expérimental est implanté dans une parcelle de prairie au sein de laquelle une surface carrée de 30 m x 30 m a été délimitée et divisée en 5 blocs contigus. Le dispositif est constitué de 70 exclos ou cages d’1 m3, chaque cage correspondant à un des 14 traitements (14 cages par bloc) (Figure 12). La disposition des traitements au sein des blocs a été réalisée par tirage aléatoire. Chaque cage est composée d’un cadre métallique enfoncé dans le sol qui permet l’étanchéité de la structure, de deux armatures métalliques pour le maintien de la structure ainsi que d’une toile transparente insect-proof (PE 22.30, 920 × 920 µ, DIATEX, France). Au sein des 14 traitements, nous avons fait varier le nombre d’espèces de criquets par cage allant de 0, 1, 3 à 6 espèces (Figure 13). La cage ne contenant aucun criquet sert de traitement control afin de déterminer si les criquets ont un réel impact sur la communauté de plantes. Les cages contenant une seule espèce sont appelées traitements monospécifiques et sont au nombre de 6 par bloc (1 cage par espèce de criquet). Les autres traitements contenant 3 ou 6 espèces sont appelés traitements plurispécifiques. Au sein des cages contenant 3 espèces, nous avons créé 6 assemblages d’espèces (6 traitements) contrastés en termes de moyenne et de variance de traits. Nous avons utilisé ici la taille corporelle et la force des incisives, deux traits pouvant déterminer l’impact des criquets sur la communauté de plantes. La taille corporelle peut refléter la quantité de matière et d’énergie qu’une espèce doit consommer pour maintenir le bon fonctionnement de son organisme et la force des incisives qui a été reliée aux préférences alimentaires des criquets pouvant ainsi expliquer leur impact sur la biomasse végétale. Enfin nous avons un traitement regroupant les 6 espèces.

Figure 12. A gauche : photographie représentant l’expérimentation de biodiversité. A droite : photographie d’une cage d’1m3.

Méthodes

Figure 13. Schéma représentant le dispositif expérimental et la répartition des traitements au sein des blocs. L’expérimentation est réalisée à l’aide de 70 cages d’1m3 réparties en 5 blocs dans une parcelle de prairie. Chaque bloc contient 14 traitements différents. Chaque traitement est répété cinq fois. Chaque carré représente une cage contenant 0, 1, 3 ou 6 espèces de criquets. Les lettres correspondent à l’abréviation du genre et du nom de chacune des six espèces de criquets utilisées dans l’expérimentation. Cb : Chorthippus biguttulus, Cd : Chorthippus dorsatus, Ci : Calliptamus italicus, Ee : Euchorthippus elegantulus, Pg : Pezotettix giornae, Pp : Pseudochorthippus parallelus, Ø : contrôle ne contenant aucun criquet.

Méthodes

2 - Présentation de la zone d’étude Le site d’étude se situe au sud du département des Deux-Sèvres en région Poitou-Charentes (46°11’N, 0°28’W) dans la plaine céréalière de Niort Brioux (Figure 14). Il s'agit d'une plaine céréalière intensive comprenant 19000 parcelles agricoles, sur laquelle une Zone Atelier (Zone Atelier Plaine & Val de Sèvre) d’environ 500 km2 (et dont la moitié environ appartient au réseau Natura 2000) a été labellisée. Elle comprend comme cultures principales des céréales, du maïs, du tournesol, du pois et du colza ainsi que des élevages bovins et caprins mais en diminution.

Figure 14. A gauche : localisation de la région Poitou Charentes sur la carte de la France. A droite : Localisation de la zone d’étude sur la carte de la région Poitou Charentes. (Centre d’études biologiques de Chizé : Zone atelier - Plaine & Val de Sèvre [en ligne]. Disponible sur : http://www. zaplainevaldesevre.fr /present.php)

12% de la superficie de la Zone Atelier sont alloués aux prairies en gestion conventionnelle ou sous divers contrats de Mesures Agri Environnementales passés avec les agriculteurs. Sur cette plaine céréalière intensive l’assolement des terres de chaque parcelle est déterminé annuellement depuis 1994, et plusieurs taxa font l’objet de relevés (suivis ornithologiques, entomologiques et botaniques). L’ensemble des données est géoréférencé au sein d’une base de données couplée à un système d’informations géographiques (ArcGis 9.3).

Parmi l’ensemble des parcelles de la zone, les prairies se définissent en 4 catégories : des prairies temporaires (semées depuis moins de 5 ans), soit 1/ artificielles (en place en légumineuses pures), soit 2/ composées de graminées ou d’associations, 3/ des prairies permanentes (en place depuis plus de 5 ans) et 4/ des jachères spontanées (chaumes restant en place après la moisson, permettant le développement d’une flore spontanée). Les parcelles présentent un gradient d’âge de 1 à 17 ans après l’arrêt du labour. Pour chacune des parcelles, nous connaissons grâce à la base de données SIG différentes informations : l’âge de la prairie (post labour), le régime de fauche appliqué sur la parcelle, la surface, la hauteur du couvert, le type de gestion (avec ou sans mesure agri-environnementale) et de sol. À une exception près (vallée calcaire) toutes les parcelles étudiées sont implantées sur des sols en groies superficielles jusqu’à profondes. Dans l’ensemble les prairies étudiées sont caractérisées par de

Méthodes forte productivité, où la fertilisation et les phénomènes de perturbations (labour, fauche) vont être les facteurs principaux influençant les communautés de plantes.

3 - Le choix de la prairie expérimentale La parcelle expérimentale est une prairie de 20 ans installée sur un sol calcaire peu profond et gérée de manière extensive c'est-à-dire sans fertilisation et fauchée une à deux fois par an. Nous avons choisi cette parcelle du fait de sa forte diversité spécifique en espèces végétales (Figure 15). Nous avons en effet recensé 76 espèces au total pour une densité de 15,3 espèces au m². Afin d’observer un effet sur la biomasse végétale, il était important que la parcelle expérimentale puisse offrir une large gamme de ressources aux criquets. Le couvert végétal de cette parcelle est un couvert mixte composé à 38,5% de graminées telles qu’Arrhenatherum elatius L., Bromus erectus Huds et Dactylis glomerata L. à 30,5% de dicotylédones (autres que les légumineuses) telles que Daucus carota L., Salvia pratensis L., Verbena officinalis L. et à 7,5% de légumineuses telles que Lotus corniculatus L., Medicago arabica L., Ononis repens L., Trifolium pratense L.

Figure 15. Photographies de la prairie expérimentale au printemps et en été.

Méthodes

4 - Le choix des six espèces de criquets Les criquets sont des insectes qui appartiennent à l'ordre des Orthoptera, au sous-ordre des Caelifera et à la famille des Acrididae. Ce sont des insectes herbivores défoliateurs strictement inféodés aux milieux prairiaux dans les zones tempérées puisque leur cycle biologique nécessite une diapause au stage œuf pendant l’hiver (Uvarov 1977). Ils représentent la part la plus importante de la biomasse en arthropodes au sein des prairies et sont capables de consommer jusqu’à 30% de la biomasse végétale aérienne annuelle (Raynal 1989; Blumer & Diemer 1996). En tant que consommateurs primaires mais également en tant que ressource principale de nombreuses espèces d’oiseaux, de reptiles ou encore d’araignées, les criquets possèdent une place centrale au sein de la chaine trophique. Cette place leur confère un rôle important dans le fonctionnement des écosystèmes en participant au cycle des nutriments, à la productivité des prairies (Baldi & Kisbenedek 1997; Belovsky & Slade 2000) et au maintien des populations aviaires en Europe (Barker 2004; Bretagnolle et al. 2011).

Les criquets de la zone d’étude sont des espèces monovoltines qui se reproduisent en été. Quelques jours après l’accouplement, les femelles introduisent leur abdomen dans le sol afin d’y déposer les œufs regroupés dans une oothèque. Chez certaines espèces les œufs sont déposés au ras du sol, à la base des tiges. En automne les adultes meurent et les œufs passeront l’hiver dans le sol ou à la base des plantes. Au printemps les œufs éclosent et après 4 à 5 stades larvaires, les larves deviennent adultes durant le mois de juillet. Le pic d’activité des adultes se situe entre fin juillet et mi-aout selon les années (Figure 16).

Figure 16. Cycle biologique des criquets. Le nombre de stade larvaire varie de 4 à 6 selon le sexe et l’espèce considérée. Source de l’image représentant du cycle larvaire des criquets : http://www.larousse.fr/encyclopedie/images/Cycle_de_vie_des_insectes/1014274.

Méthodes

Depuis 2003, la richesse spécifique et l’abondance des criquets sont suivies annuellement dans les prairies de la Zone Atelier (Badenhausser 2012). Ce monitoring consiste à sélectionner aléatoirement un échantillon d’un minimum de 100 parcelles de prairies afin d’obtenir une bonne représentativité de la diversité des prairies et de la densité annuelle des criquets à l’échelle de la Zone Atelier. Dans chaque parcelle, les criquets adultes sont échantillonnés à une date autour de leur pic d’activité, c'est- à-dire entre fin juillet et mi-aout selon les années. La technique utilisée est la méthode du biocénomètre (Figure 17). Cette enceinte d’1 m de côté et de 70 cm de hauteur que l’on jette devant soi permet d’emprisonner les criquets puis à l’aide d’un filet de pêche de les attraper, de les identifier et de les compter. Un nombre de lancers de 10 à 15 par parcelle permet d’obtenir une précision sur les densités/m² de l’ordre de 20 à 30% (Badenhausser, Amouroux & Bretagnolle 2007).

Figure 17. Photographie représentant un biocénomètre et un filet de pêche permettant d’identifier et de compter les criquets sur le terrain.

Cet échantillonnage a permis de recenser à l’échelle de la Zone Atelier une trentaine d’espèces de criquets (Badenhausser 2012). Parmi elles la famille des Gomphocerinae regroupant les genres Chorthippus, Euchorthippus et Pseudochorthippus est la plus abondante et représente chaque année 80% des effectifs. Les espèces les plus abondantes rencontrées sur la Zone Atelier sont Euchorthippus elegantulus (Zeuner), Chorthippus biguttulus (L.), Pezotettix giornae (Rossi), Pseudochorthippus parallelus (Zett), Chorthippus albomarginatus (De Geer), Chorthippus dorsatus (Zett) ainsi que Calliptamus italicus (L.). Ces espèces les plus abondantes ont donc été choisies pour réaliser l’expérimentation qui a fait l’objet de ce travail de thèse. Quelques éléments de biologie sont donnés dans le Tableau 1. D’autres espèces sont moins abondantes mais fréquentes telles que Omocestus ruﬁpes (Zetterstedt), Euchorthippus declivus (Brisout de Barneville) ou Chorthippus brunneus (Thunberg). Enfin il est également possible de rencontrer d’autres espèces plus rares car associées à des conditions environnementales spécifiques. C’est le cas par exemple Aiolopus strepens (Latreille), Mecostethus parapleurus (Hagenbach), Stethophyma grossum (L.), et Paracinema tricolor (Thunberg) que l’on trouve dans les milieux humides ou à l’inverse d’Oedipoda caerulescens (L.), Aiolopus thalassinus (F) et Sphingonotus caerulans (L) préférant les milieux secs. 52

Méthodes

Tableau 1. Quelques éléments de biologie sur les six espèces les plus abondantes de la zone d’étude (Uvarov 1977; Chapman 1990; Specht et al. 2008; Franzke et al. 2010).

Nom de l’espèce Répartition Régime alimentaire Habitat géographique C. biguttulus Eurosibérienne Graminivore non Milieux ouverts secs à chauds (criquet mélodieux) exclusif à végétation basse ou mi- basse. Pelouses sèches ou mésophiles, friches, bords de cultures des prairies et bords de chemin C. dorsatus Eurosibérienne Graminivore non Prairies, pelouses ouvertes, (criquet vert-échine) exlusif milieux humides C. italicus Eurasiatique Apparenté aux En phase solitaire : milieux (criquet italien) locustes ; Polyphage : secs arides. Friches, luzernes, trèfle euphorbe, prairies en jachère plantain, luzerne E. elegantulus France et Espagne Graminivore Milieux à végétation ouverte. (criquet glauque) Prairies sèches et humides P. giornae Méditerranéenne et Polyphage : Graminées à hautes herbes, (criquet pansu) sud européenne graminées, feuilles de milieux humides, des buisson pelouses sèches jusqu’à la lisière des forets P. parallelus Eurosibérienne Graminivore non Prairies, pelouses ouvertes, (criquet des patûres) exclusif milieux humides

Méthodes

5 - Mesures des traits fonctionnels 5.1. Les traits fonctionnels des plantes Au cours de ma thèse j’ai pu participer à la mise en place d’une base de données de traits de plantes inexistante jusqu’à maintenant à l’échelle de la Zone Atelier. L’objectif était d’obtenir une base de données permettant de décrire la diversité fonctionnelle des communautés végétales des prairies de la Zone Atelier. Pour cela, un relevé floristique a été réalisé sur 247 parcelles de prairie l’été 2011. Les relevés floristiques ont été réalisés à l’aide d’un quadrat de 1 m² répété de 10 à 15 fois aléatoirement au sein de chacune des parcelles. Dans chaque quadrat, le pourcentage de recouvrement de chaque espèce végétale a été estimé. Ne disposant pas de base de données de traits de plantes à l’échelle de la Zone Atelier, différentes valeurs de traits fonctionnels tels que la hauteur végétative, la surface foliaire, la teneur en matière sèche des feuilles ont été extraites de la base de données de traits LEDA (http://www.ledatraitbase.org/LEDAportal/index.jsp). Cette base de données internationale regroupe des données de traits de plantes à l’échelle de la planète et présente l’avantage d’être en libre accès. Puis pour chaque parcelle et pour chaque trait un trait agrégé a été calculé. A partir de ces données, des analyses ont montré que deux traits indépendants permettaient de caractériser la diversité fonctionnelle et spécifique des communautés de plantes et rendaient compte de différentes stratégies adaptatives chez les plantes : la hauteur (trait relié à la compétition pour la lumière et à la tolérance au stress) et la teneur en matière sèche des feuilles (LDMC) (trait relié l’acquisition de la ressource). Dans l’objectif de construire une base de données de traits plus réaliste de nos conditions, nous avons sélectionné un sous ensemble de prairies représentatif de la diversité des prairies dans la Zone Atelier. 25 parcelles de prairies parmi les 247 prairies observées en 2011 ont été choisies. La sélection a été faite pour couvrir la gamme de variation des deux traits (hauteur & LMDC), c’est-à-dire une gamme représentative de la diversité spécifique et fonctionnelle des communautés de plantes (Figure 18 & Figure 19).

Méthodes

Figure 18. Représentation des 25 parcelles de prairie selon leurs valeurs de traits de hauteur (H) et de teneur en matière sèche des feuilles (LDMC). Les points bleus représentent les 247 parcelles de prairies, les carrés verts représentent les 25 parcelles sélectionnées et les points roses correspondent à un échantillonnage de 10 parcelles utilisées tous les ans depuis 2003 pour étudier la dynamique des populations de criquets de l’éclosion à la mort.

Figure 19. A gauche : représentation de la carte de la Zone Atelier sur laquelle sont représentées en rouge les 247 parcelles de praire échantillonnées en 2011. A droite : Localisation des 25 parcelles de prairie représentatives de la diversité des prairies de la Zone Atelier qui ont été échantillonnées en 2012 pour la réalisation de la base de données de traits fonctionnels de plantes.

Méthodes

Au sein de ces 25 parcelles, les espèces représentant plus de 80% de la biomasse totale ont été choisies puis nous avons sélectionné 8 individus pour chacune de ces espèces afin de mesurer leurs traits fonctionnels. 1802 individus et 84 espèces de plantes ont ainsi été échantillonnés. Les traits qui potentiellement répondent au type de gestion et déterminent les stratégies fonctionnelles des plantes ont été mesurés selon un protocole standardisé (Cornelissen et al. 2003). Treize traits ont ainsi été mesurés (Tableau 2) : la hauteur de la végétation (HV), la surface foliaire (LA), le périmètre de la feuille (Per), la largeur de la feuille (LW), la longueur de la feuille (LL), l’indice de complexité foliaire (périmètre/longueur de la feuille, P:LL), l’épaisseur de la feuille (LT), la surface spécifique foliaire (SLA), le contenu en azote des feuilles (LNC), le contenu en carbone des feuilles (LCC), le ratio carbone/azote (C:N), le taux de matière sèche d’une feuille (LDMC), l’indice de phénologie.

Nous avons extrait de cette base les traits de chimie foliaire pour caractériser les espèces et les communautés de plantes dans chaque cage de l’expérimentation. Concernant les autres traits ils ont ensuite été mesurés au sein des cages expérimentales en juin 2013 sur 8 individus des espèces représentant plus de 80% de l’abondance totale par cage. Ces données nous ont permis ensuite de calculer des valeurs moyennes de traits pour chaque espèce de plantes à l’échelle de la zone d’étude ou au sein de chaque cage. Ces données nous ont permis ensuite de calculer des valeurs moyennes de traits pour chaque espèce de plantes à l’échelle de la zone d’étude ou au sein de chaque cage.

Méthodes

Tableau 2. Liste des traits mesurés dans les 25 parcelles constituant la base de données de traits de la Zone Atelier. s.u : sans unité, MS : matière sèche

Fonctions Traits mesurés (unité) VH : Hauteur végétative (cm) LA : Surface foliaire (cm²) LT : Epaisseur de la feuille (mm) Architecture LL : Longueur de la feuille (cm) des plantes LW : Largeur de la feuille (cm) Per : Périmètre de la feuille (cm) P:LL : Indice de complexité foliaire (s.u) LS : Etalement latéral (cm²) SLA : Surface spécifique foliaire (cm².g-1) Acquisition LDMC : Teneur en matière sèche des feuilles (g.g-1) et utilisation de la LNC : Teneur en azote des feuilles (%MS) ressource LCC : Teneur en carbone des feuilles (%MS) C:N : ratio carbone / azote des feuilles (s.u) Phénologie Indice de phénologie (s.u)

5.2. Les traits fonctionnels des criquets Au cours de ma thèse j’ai également pu participer à la mise en place d’une base de données de traits de criquets à l’échelle de la Zone Atelier. Pour construire cette base de données nous nous sommes intéressés aux traits qui pourraient caractériser des fonctions importantes chez les criquets. Les différents traits sélectionnés sont reliés à des fonctions vitales pour ces espèces. En se basant sur la littérature, nous avons choisi des traits caractérisant : l’acquisition de la ressource (Patterson 1983; Peeters 2002; Ibanez et al. 2013a), la dispersion ou la capacité d’échapper à la prédation (Reinhardt et al. 2005; Whitman 2008), la thermorégulation ou la compétition (Tableau 3). Les mesures de traits de criquets ont été réalisées à partir d’un pool d’individus provenant du monitoring criquets de la Zone Atelier entre 2009 et 2011 et conservés dans l’alcool. Nous nous sommes restreint à ces années pour utiliser des individus en bon état de conservation. Pour établir cette base de données nous nous sommes intéressés aux 16 espèces les plus abondantes à l’échelle de la Zone Atelier. Au-delà de 16 espèces, l’abondance n’était plus suffisante pour ensuite calculer une moyenne de trait par espèce. Nous avons réalisé les mesures de traits sur 10 individus par sexe par espèce à l’aide d’une loupe binoculaire ce qui représente 289 individus mesurés.

Pour mesurer les teneurs en azote et carbone chez les criquets, nous avons utilisé des individus provenant des traitements monospécifiques de la fin de la première année d’expérimentation. Pour réaliser ces mesures il était nécessaire d’avoir des individus qui n’aient pas été conservés dans l’alcool afin de ne pas biaiser les teneurs en azote ou carbone obtenus. Les individus prélevés ont été congelés puis séchés pendant 48h à 60°C. Nous avons utilisé 5 réplicas par espèce et par sexe. Un réplica

Méthodes correspond à un pool de trois individus de la même espèce, du même sexe et du même bloc. Les échantillons ont été broyés entièrement à l’INRA de Lusignan (Figure 20).

Figure 20. La méthode employée pour broyer les criquets et mesurer leur contenu en azote et en carbone est identique à celle utilisée pour les plantes. Sur cette photographie est représentée la machine utilisée pour broyer les criquets. Les individus sont placés entièrement dans des tubes contenant une boule métallique. A l’aide de cette boule et des vibrations que produit la machine les individus sont broyés et ressortent sous forme de poudre qui est ensuite utilisée pour mesurer leur contenu en azote et en carbone.

Méthodes

Tableau 3. Récapitulatif des traits mesurés sur les 16 espèces de criquets les plus abondantes de la zone d’étude et de leurs fonctions attribuées. Nom du trait Fonctions Localisation et détails de la mesure associées du trait Thermorégulation Dispersion De la partie Prédation antérieure du Taille Compétition vertex à l’apex du corporelle Reproduction pronotum + Acquisition et longueur du fémur utilisation de la ressource De l’articulation liant le fémur au Dispersion reste du corps Longueur et Prédation jusqu’au genou, la largeur du Acquisition et largeur est mesurée fémur utilisation de la sur la partie la ressource plus large

Longueur du Dispersion Des chevilles au tibia Prédation genou

De l’articulation Longueur de Dispersion liant l’aile au reste l’aile Prédation du corps jusqu’à membraneuse l’apex Depuis la base du Longueur et tegmen à l’apex. Dispersion largeur du La largeur est Prédation tegmen mesurée sur la partie la plus large Acquisition et Du sommet du Hauteur de la utilisation de la vertex aux pièces tête ressource buccales Acquisition et Largeur de la Entre les bornes utilisation de la tête externes des yeux ressource

Hauteur de la

mandibule, largeur de la mandibule à partir Force des des incisives, Acquisition et mandibules largeur de la utilisation de la (incisives et mandibule à partir ressource molaires) des molaires, aire de la zone d’insertion du muscle adducteur, Mesurée d’après Ibanez et al. 2013a région molaire

Méthodes

6 - Le design experimental 6.1. Description générale du design L’abondance totale de criquets par cage a été fixée à 24 individus (sexe ratio de 1 et équi- distribution des effectifs entre espèces : 8 criquets par espèce pour les traitements à 3 espèces et 4 criquets par espèce pour le traitement à 6 espèces). Ceci correspond selon la bibliographie à une densité à partir de laquelle un effet significatif des criquets sur la communauté de plantes peut être observé (Raynal 1989; Scherber et al. 2010b). C’est une densité que l’on rencontre également au sein des prairies de la Zone Atelier Plaine & Val de Sèvre. En 2004, année à forte densité de criquets, la densité de criquets adultes observée dans un échantillon de 100 parcelles variait de 0 à 60 individus / m² (Badenhausser 2012), avec une moyenne autour de 20 individus / m² dans 10% de ces prairies (Badenhausser données personnelles). A l’aide du monitoring des criquets de 2011, année précédant la première année d’expérimentation, nous connaissions pour les prairies échantillonnées l’abondance des six espèces de criquets choisies. Nous avons donc utilisé ces données pour cibler la récolte du nombre d’individus nécessaires à la mise en route de l’expérimentation sur des parcelles à fortes densités de ces différentes espèces de criquets.

6.2. Les modalités de traitements Pour chaque traitement et chaque trait de criquets (taille corporelle, force des incisives, ratio carbone azote), le trait moyen de la communauté (CWT) (Violle et al. 2007) et la distance fonctionnelle (FD) (Laliberté et Legendre, 2010) ont été calculés. Le trait moyen de la communauté représente la valeur moyenne de trait, au sein de la communauté, pondérée par l’abondance relative des espèces. La distance fonctionnelle (FD) représente la variance de traits observée au sein des communautés en tenant compte de l’abondance des espèces. Le CWT et la FD sont calculés de la façon suivante (Laliberté and Legendre, 2010):

avec pi l’abondance de l’espèce i et traiti la valeur moyenne de trait de l’espèce i.

avec pi l’abondance de l’espèce i et zi² la distance de l’espèce j à la valeur de trait moyen de la communauté. Les valeurs de ces métriques par traitement sont représentées dans la figure 21.

Méthodes

Figure 21. Valeurs des traits agrégés et des distances fonctionnelles de la taille corporelle (mm), de la force des incisives (-) et du ratio carbone/ azote (-) calculés par traitement. Cb : Chorthippus biguttulus, Cd : Chorthippus dorsatus, Ci : Calliptamus italicus, Ee : Euchorthippus elegantulus, Pg : Pezotettix giornae, Pp : Pseudochorthippus parallelus, 6sp : traitement regroupant les 6 espèces de criquets.

6.3. Déroulement de l’expérimentation Les différentes phases du déroulement de l’expérimentation en 2012 et en 2013 sont décrites sur la Figure 22. Nous avons choisi d’introduire des criquets jeunes adultes avant la première reproduction, c’est à dire à la fin du mois de juillet 2012 et au début du mois d’aout 2013. Les adultes ont été prélevés à l’aide d’un petit filet et stockés dans des petites cages d’élevage ou dans des tubes. Ils ont été sexés puis transférés aléatoirement dans les cages. Selon les espèces de criquets et leur fréquence d’occurrence au sein de l’expérimentation, entre 220 et 300 individus ont été récoltés par espèce ce qui représente un total de 1560 individus par année. L’expérimentation s’est déroulée du 27 juillet (date de transfert des criquets dans les cages) au 5 octobre 2012 (date de retrait des criquets des cages) et du 2 aout au 5 octobre 2013. Avant d’introduire les criquets au sein des cages, les prédateurs comme les araignées ainsi que les autres invertébrés visibles pouvant influencer la communauté de plantes ont été retirés à l’aide d’un aspirateur (Figure 23). Les criquets ont ensuite été comptés dans toutes les cages toutes les deux semaines afin d’estimer leur survie et de maintenir une densité constante à 24 individus. Le nombre constant de 24 individus a été maintenu en complétant les effectifs le lendemain

Méthodes des comptages avec des individus prélevés en conditions naturelles. La présence d’autres invertébrés a également été vérifiée au moment de ces comptages puis ils ont été retirés à la main si détectés. Les criquets ont été retirés à la main au début de l’automne avant leur mort naturelle puis congelés pour réaliser les mesures de teneur en carbone et en azote.

Figure 22. Schéma bilan illustrant les étapes de quantification initiale de la structure de la communauté de plantes (A), de présence des criquets dans les cages (entre B et C), de l’impact des criquets sur la biomasse végétale (D) et sur la production de biomasse (E). Chaque protocole a été réalisé à l’échelle de la cage.

Méthodes

Figure 23. Avant d’introduire les criquets dans chaque cage, les prédateurs comme les araignées ainsi que les autres invertébrés visibles ont été retirés à l’aide d’un aspirateur.

7 - Les mesures d’impact et de production de biomasse Afin de déterminer l’impact des criquets sur la production de biomasse et sur la composition fonctionnelle des communautés de plantes, nous avons réalisé différents protocoles d’échantillonnage. Des relevés botaniques ont été réalisés chaque année dans toutes les cages afin de suivre l’évolution de la diversité et de l’abondance de chaque espèce de plante. Neuf points contact placés au centre de la cage et espacés de 20 cm les uns des autres ont été repérés. Le recensement des plantes autour de chaque point contact a été réalisé visuellement en estimant un pourcentage de recouvrement pour chacune de ces plantes sur un rayon de 10 cm autour du point contact. Une première session de relevés botaniques a été réalisée en juin 2012 et en juillet 2013 afin de caractériser les communautés de plantes avant l’action des criquets. Puis une seconde session de relevés botaniques a été réalisée en octobre 2012 et octobre 2013 après avoir retiré les criquets des cages afin de quantifier l’impact des criquets sur la communauté de plantes. Enfin une dernière session de relevés botaniques a été réalisée en mai 2013 et en mai 2014 au moment du pic de biomasse afin de déterminer la réponse des communautés après la phase de perturbation par les criquets.

Fin aout 2012 et fin septembre 2013 avons effectué des mesures de taux d’herbivorie au sein de chaque cage et par espèce de plante. Autour de chacun des neufs points contact nous avons visuellement estimé un pourcentage de plante ingérée allant de 0 à 100%. Ces données permettent de déterminer la niche alimentaire de chacune des communautés de criquets.

Nous avons également réalisé chaque année deux sessions de prélèvements de biomasse sur une surface de 50 cm x 50 cm au centre de la cage (Figure 24). La première session de prélèvement a été réalisée en fin d’expérimentation, début octobre 2012 et 2013 afin de quantifier l’impact des criquets sur la biomasse des communautés de plantes. La deuxième session a eu lieu mi-mai 2013 et 2014 afin

Méthodes de quantifier l’effet des communautés de criquets sur la production de biomasse végétale. Chaque prélèvement de biomasse a été séché à l’étuve à 60°C pendant 48h. Cet ensemble de mesures de biomasse permet de comparer la quantité de biomasse restante entre la fin de la première année, le début de la deuxième année et la fin de la deuxième année d’expérimentation entre les cages (Figure 22).

Figure 24. Photographie du quadrat de 50 cm x 50 cm au sein duquel ont été effectués les prélèvements de biomasse.

CHAPITRE 1 – TRAITS D’EFFET DES ESPECES DE CRIQUETS SUR LA BIOMASSE VEGETALE

Chapitre 1

Herbivore effect traits and their impact on plant community biomass: an experimental test using grasshoppers

In press in Functional Ecology

Hélène Deraison1,2, Isabelle Badenhausser1,2, Luca Börger1,3, Nicolas Gross1,2

1CNRS–Université de La Rochelle, UMR7372, Station d’Ecologie de Chizé-La Rochelle, Villiers en Bois, F-79360, Beauvoir sur Niort, France

2INRA, USC1339, Station d’Ecologie de Chizé-La Rochelle, Villiers en Bois, F-79360, Beauvoir sur Niort, France

3Department of Biosciences, College of Science, Swansea University, Singleton Park, Swansea, SA2 8PP, UK

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale

1 - Summary 1. Using trait-based approaches to study trophic interactions may represent one of the most promising approaches to evaluate the impact of trophic interactions on ecosystem functioning. To achieve this goal, it is necessary to clearly identify which traits determine the impact of one trophic level on another.

2. Using functionally contrasting grasshopper species, we tested the ability of multiple traits (morphological, chemical and biomechanical) to predict herbivore impact on the biomass of a diverse plant community. We set up a cage experiment in an old species rich grassland field and evaluated how multiple candidate grasshopper effect traits mediated herbivore impact on plant biomass.

3. Grasshoppers had different impact on plant community biomass (consuming up to 60 % of plant community biomass). Grasshopper impact was positively correlated with their incisive strength while body size or grasshopper C:N ratio exhibited low predictive ability. Importantly, the strong relationship between the incisive strength and the impact was mediated by the grasshopper feeding niche, which was well predicted in our study by two simple plant traits (leaf dry matter content, leaf C:N ratio). Feeding niche differences between grasshoppers were explained by differences in incisive strength, highlighting the fundamental linkage between grasshopper effect traits and their niche.

4. Our study contributes to the development of the trait-based approach in the study of trophic interactions by providing a first experimental test of the relationship between herbivore effect traits, their impact on plant community biomass, and in a larger extent on ecosystem functioning. By comparing the relative importance of multiple interacting grasshopper traits, our study showed that incisive strength was a key effect trait which determined grasshopper feeding niche and its relative impact on plant community biomass.

Key-words: plant insect interactions, effect traits, functional traits, grasshoppers, feeding niche, herbivory, grassland, C:N ratio, leaf dry matter content, body size, incisive strength

Chapitre 1

2 - Introduction Functional traits have been hypothesized to reflect the species niche (McGill et al. 2006; Devictor et al. 2010) as they determine how species respond to their environment (sensu Grinnell 1917) and how they impact their local environment (sensu Elton 1927). Based on these properties, a trait-based response-effect framework has been proposed to explore the consequences of environmental changes on ecosystem functioning (Lavorel & Garnier 2002; Suding et al. 2008). Basically, traits can be used to upscale individual species responses to environmental change at the community level (Suding et al. 2003; Gross et al. 2009) and to quantify how community functional changes (response traits) may in turn impact ecosystem functioning (effect traits, see Suding et al. 2008). To date, the trait-based approach has been mainly developed for primary producers (de Bello et al. 2010), often ignoring the impact of upper trophic levels on plant community dynamics and on ecosystem functioning (Belovsky & Slade 2000; Hillebrand & Matthiessen 2009). Integrating trait-based approaches in a multitrophic perspective may represent one of the most promising challenges to evaluate the impact of trophic interactions on ecosystem functioning (Reiss et al. 2009).

Herbivores play a major role in regulating plant diversity and ecosystem functioning (Olff & Ritchie 1998; Belovsky & Slade 2000). The majority of the studies that have used traits to investigate plant-herbivore interactions have focused on how plant functional traits respond to the herbivory pressure of one or few large herbivores such as sheep or cattle (see Díaz et al. 2007b for a review). Fewer studies have tested the effect of different herbivore functional groups on herbivory rates, e.g. considering different groups of invertebrates (Tanentzap et al. 2010; Loranger et al. 2012). Recently, some studies have gone one step further using continuous traits to investigate the relationship between plants and insect herbivore communities. On one side, some studies suggested that community plant traits can determine insect herbivore species abundance according to a particular set of trait values (van der Plas et al. 2012; Frenette-Dussault et al. 2013). On the other side, complementary studies showed that local insect communities can have in turn different impacts on ecosystem functioning such as productivity or N cycling (e.g., Moretti et al. 2013). A central hypothesis emerging from these studies is that plant biomass consumption can be predicted from insect herbivore effect traits. However, which effect traits are likely to explain the impact of functionally contrasting herbivores on plant community biomass remains unclear. Particularly, how functionally contrasting insect herbivores, differing in multiple potential effect traits, may impact plant communities has, to our knowledge, never been experimentally tested.

An important component of grassland ecosystems is grasshoppers (Baldi & Kisbenedek 1997). These insect herbivores may consume up to 30% of the total plant biomass depending on species identity and on their dynamics over the growing season (Raynal 1989; Blumer & Diemer 1996). Grasshoppers are characterized by strong functional differences between species (Whitman 2008; van

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale der Plas et al. 2012), hence different impacts on plant biomass might be expected. Different candidate traits may be considered as grasshopper effect traits. First, grasshopper body size is predicted to be linked to the quantity of biomass consumed in order to sustain species metabolic demands (see the “metabolic theory” in Brown et al. 2004; Schmitz & Price 2011). Large grasshoppers are predicted to have a higher impact on plant biomass than small ones (Moretti et al. 2013). Second, the strength of the mandibles has been suggested as a key trait for grasshoppers, reflecting their ability to cut hard leaves (Clissold 2007). Grasshoppers with low mandibular strength might not be able to eat tough leaves and this may limit their impact on plant biomass. On the other hand, grasshoppers with higher mandibular strength may consume a larger range of plant types, and thus may have a higher impact on plant biomass (following a threshold rule, see Seath 1977; Lucas 2004). Mandibular traits have been recently shown to reflect the feeding preferences of grasshopper species (hereafter defined as grasshopper feeding niche) (Ibanez et al. 2013a). If feeding niche differences between grasshoppers (as reflected by their differences in mandibular traits) are important, the relationship between herbivore effect traits and their impact on plant biomass should be determined by the local resource availabilities, namely the trait values and the abundance of plant species within communities. This hypothesis suggests a weak functional response of grasshoppers, i.e. grasshopper feeding niche corresponds to an intrinsic property of the species which is independent of plant species abundance (Ibanez et al. 2013b). In this context, the stoichiometric balance of herbivores should also mediate their impact (Behmer & Joern 2008; Joern et al. 2012). For instance, the match between the carbon and nitrogen ratio of plants and grasshoppers should determine their feeding choice and ingestion rate (Hillebrand et al. 2009).

In this study, we experimentally tested how multiple effect traits mediate the impact of grasshoppers on plant community biomass. Specifically, two non-exclusive hypotheses were tested: (i) Grasshopper impact on plant community biomass increases as body size or incisive strength increases. In other words, differences in trait values between grasshopper species translate directly into a proportional impact on plant biomass; (ii) Grasshopper species impact is mediated by the match between their feeding niche and resource availability, defined as the abundance and the traits of plant species within communities. In that case, differences in trait values between grasshoppers reflect their feeding niche differences. As the impact of grasshoppers is likely to emerge from the interactions of multiple traits (e.g. body size, mandibular traits, insect carbon nitrogen ratio), we aimed to quantify the relative influence of multiple interacting traits on the impact of grasshopper species on plant community biomass and whether this impact was direct or mediated by species feeding niche differences.

Chapitre 1

3 - Material and methods 3.1. Study site and grasshopper species selection The study area was located in a large long term ecological research (LTER) site (“Zone Atelier Plaine et Val de Sèvre” - 46°11’N, 0°28’W) in central-western France. The LTER site covered approximately 450 km² of an intensively managed agricultural plain, mostly dedicated to cereal crop production with up to 12% of the land surface covered by grasslands. Since 2003, grasshopper species richness and density in grasslands have been surveyed annually within the LTER site (Badenhausser 2012). Thirty grasshopper species (Caelifera) have been recorded in the study area, and among them the genera Chorthippus (Gomphocerinae) and Euchorthippus (Gomphocerinae) dominate (Badenhausser 2012). Species from these genera are mostly considered grass-feeders (Bernays & Chapman 1970). Other abundant species in the study area, e.g. Calliptamus italicus L. and Pezotettix giornae Rossi, are known to feed on legumes and forbs (Unsicker et al. 2008). In this study, we selected the six numerically dominant grasshopper species, i.e., those accounting for 80% of the individuals recorded from 2003 to 2011 in the study area (Badenhausser 2012): Chorthippus biguttulus L., Chorthippus dorsatus Zett, C. italicus, Euchorthippus elegantulus Zeuner, P. giornae and Pseudochorthippus parallelus Zett. These species are characterized by contrasted size and habitat preferences (Badenhausser 2012).

3.2. The grasshopper experiment 3.2.1. Field site selection The experiment was performed between 27th July and 5th October 2012 in an-old grassland. It was a typical species rich calcareous grassland established at least 20 years ago on shallow soil and managed using extensive options (no fertilization, cutting frequency once or twice a year). In early 2012, vegetation was dominated by grasses (average cover: 38.5%; e.g. Arrhenatherum elatius L., Bromus erectus Huds, Dactylis glomerata L.), forbs (30.5%; e.g. Daucus carota L., Salvia pratensis L., Verbena officinalis L.) and legumes (7.5%; Lotus corniculatus L., Medicago arabica L., Ononis repens L., Trifolium pratense L.). This grassland was chosen because of its high plant diversity (76 plant species in total) in order to offer a wide range of plant types. The large range of plant trait values associated with the leaf-economic spectrum (Reich, Walters & Ellsworth 1997; Wright et al. 2004) suggested also high plant functional diversity: leaf dry matter content (LDMC, %) ranged from 13% to 36% and carbon nitrogen (C:N, unit less) ratio from 8 to 37 (see Appendix S1 in Supporting Information).

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale

3.2.2. Experimental design The experiment was performed using a randomized block design (Hurlbert 1984) with seven treatments and five blocks for a total of 35 cages. Each cage corresponded to a 1 m3 enclosure made from transparent insect proof netting (PE 22.30, 920 × 920 µ, DIATEX, France). The seven treatments consisted of one control treatment with no grasshoppers and six herbivory treatments each being a monospecific treatment with one of the six grasshopper species. Treatments were applied once within each of the five blocks to avoid pseudoreplication (Hulbert 1984) for a total of 5 independent replicates per treatment (7 treatments × 5 blocks = 35 cages).

Grasshopper density per cage was fixed at 24 individuals of the same species (12 males and 12 females), a density at which a significant effect on plant biomass can be expected (Raynal 1989; Scherber et al. 2010b). This is a realistic density in the study area. As an example, adult grasshopper density in a random sample of 100 grasslands ranged from 0 to 60 individuals/m² in 2004 (Badenhausser 2012), with an averaged density > 20 individuals/m² in 10% of these grasslands (Badenhausser pers. data).

Before adding the grasshoppers, we removed aboveground invertebrates and predators (e.g. spiders) from all cages using a vacuum cleaner. Young adults of each grasshopper species were collected from the surrounding area just before the beginning of the experiment. Each individual was sexed and randomly transferred into the different cages. During the experiment, we checked every two weeks: (i) grasshopper survival by counting the number of living individuals in each cage; (ii) the presence of other aboveground invertebrates (e.g. spiders) which were removed manually if present. We replaced dead grasshopper individuals in order to keep the density constant using adult grasshoppers caught at that time in the study area. At the end of the experiment, grasshoppers were removed by hand from each cage. In total, 720 individuals were caught to initiate the experiment.

3.2.3. Herbivore impact Before the start of the experiment, a botanical survey was conducted in the 35 cages to estimate the initial abundance of plant species in late June 2012. We visually estimated the percent cover of each plant species in nine quadrats (10 cm × 10 cm) regularly spaced every 20 cm within each cage.

We measured grasshopper herbivory per plant species observed at the end of the experiment within each cage to quantify the realized feeding niche of the six grasshopper species. To do so, we selected in each cage the plant species that represented 80% of the total plant cover and we randomly sampled for each plant species 10 tillers for grasses or 10 stems for legumes and other forbs. We then visually estimated the proportion of leaf area which was consumed by herbivores (in steps of 5%) for each leaf belonging to each harvested tiller or stem. We finally averaged the observed herbivory by plant species in each cage. Observed herbivory ranged from 0 when leaves were intact to 100% when

Chapitre 1 leaves had been entirely consumed leaving only the plant stem. At the end, an observed herbivory for 22 plant species was available for each grasshopper species over a total of 40 plant species present within the experimental cages (See Fig. S2 for observed herbivory per species).

In each cage, aboveground plant biomass was quantified at the end of the experiment. We harvested all plant biomass above a cutting height of 5 cm from the soil surface in a 50 cm × 50 cm quadrat to mimic the effect of mowing. Plant material was oven-dried at 60°C for 72h and weighed. Observed herbivore impact was then calculated by comparing the total biomass within each herbivory treatment with the total biomass in the control treatment (no herbivores) in the same block (see raw data in Appendix S3) using the log response ratio (LNRR) (Suding et al. 2003) as follows:

) (eqn 1)

An observed LNRR of zero means no grasshopper impact on plant biomass, i.e. the harvested biomass was similar in the control cages compared with the cages with herbivores. Values of observed LNRR above zero, indicates that the grasshoppers had removed plant biomass, with increasing values related to a higher herbivory impact.

Plant biomass production was also monitored every three weeks in each cage during the time of the experiment by harvesting two small quadrats (15 cm × 15 cm) located outside the 50 cm × 50 cm quadrat used for the final biomass measurement. Plant biomass did not vary during the experiment (data not shown) likely due to a dry summer (no major rain events from July to September 2012). Hence, differences in total biomass at the end of the experiment in the 50 cm × 50 cm quadrats can be interpreted with confidence as the direct effect of grasshoppers on plant biomass in the herbivory treatments.

3.3. Grasshopper trait measurements To test how herbivore effect traits may explain the impact of grasshopper species on plant community biomass, we measured a set of three candidate effect traits: (i) body size; (ii) mandibular traits such as the incisive strength; (iii) chemical traits, i.e. C:N ratio. Grasshopper body size and incisive strength were measured on 10 individuals per sex and per grasshopper species. Selected individuals were randomly chosen from a pool of individuals collected in the study area between 2009 and 2012 and stored in alcohol. The body size (BS) was measured as the length from the head to the femur apex of the posterior legs (Defaut 2012). The incisive strength (IS) was calculated using the formula of Ibanez et al. 2013a:

(eqn 2)

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale

where Ri is the incisive region length, A the mandible section area, La the length of the adductor muscle lever and Li the length of the incisive lever. All morphological measurements were performed using a stereo microscope (Leica Microsystems M50) equipped with an integrated high definition microscope camera (Leica IC80 HD). Grasshopper C:N ratio was quantified using individuals of each species and sex. We used individuals collected within cages at the end of the experiment. After being collected, grasshoppers were kept 24h in the freezer and then oven dried (60°C during 48h). We used five replicates per species and per sex, each replicate consisting of four ground individuals. Carbon and nitrogen content of each sample was determined using a CHONS microanalyser (Carlo Erba 1500). Interspecific differences in trait values accounted for more than 80% of the total variability observed between measured individuals for all traits (data not shown), suggesting a relative low intraspecific variability for morphological traits. We thus used the mean trait value per species for subsequent analyses.

3.4. Plant functional traits To test whether plant functional traits can predict grasshopper feeding niche (i.e. which plant species were preferred and in which quantity as a function of plant traits), we selected seven leaf traits related with leaf shape, leaf physiological or biomechanical properties. These traits were: leaf complexity (leaf perimeter / leaf length ratio), leaf thickness, leaf nitrogen and carbon content, leaf C:N ratio, specific leaf area and LDMC. Plant trait data came from a local database from the LTER site “Zone Atelier Plaine et Val de Sèvre” from which we extracted a mean trait value per plant species present in our experiment (see Method S1 for more information on plant trait measurements). As with grasshopper traits, intraspecific variability for measured plant traits was low (below 20%, data not shown) and most of the variability was explained by species differences.

3.5. Data analyses All statistical analyses were performed using the R environment for statistical computing (R Development Core Team 2011) version 3.0.2.

3.5.1. Correlation between grasshopper traits To link grasshopper effect traits to their impact on plant community biomass, we first evaluated how traits were correlated across grasshopper species using a principal component analysis (PCA). This approach approximated the functional niche of grasshopper species (Devictor et al. 2010) defined as their relative position in the functional trait space (See Appendix S1). Grasshopper body size (BS) correlated negatively with the carbon nitrogen (C:N) ratio (Fig. S1A). In contrast, incisive

Chapitre 1 strength (IS) varied independently from BS. Consequently, we selected BS and IS as effect traits to test herbivore impact on plant community biomass in the following analyses, each trait reflecting an independent leading dimension of the species niche (Gross et al. 2007a).

3.5.2. Grasshopper impact on plant biomass and direct relationship with traits We used a linear mixed model to test for the effect of the selected grasshopper species on plant community biomass (Observed LNRR, see eqn 1), performed with the function lmer (package lme4, Bates et al. 2014). The model had the following form:

Observed LNRR ~ α+ β1* grasshopper species identity + b*block + ε (eqn 3)

where α is the intercept, β1 is the fixed effect coefficients for the species identity regressor, b the random effect coefficients for the intercepts ‘block’ (i.e., the random effects vary by block) and ε the residual error for each observation in each block. To test if grasshopper traits can explain observed grasshopper impact on plant biomass, we then substituted grasshopper identity by the trait values of each grasshopper species in the following linear mixed model:

Observed LNRR ~ α+ β1 * IS + β2* BS+ β3 * grasshopper survival + b*block + ε (eqn 4)

where α is the intercept, β1 and β2 are the fixed effect coefficients for grasshopper functional trait regressors, β3 are the fixed effect coefficient for grasshopper survival regressor, b the random effect coefficients for the intercepts ‘block’ and ε the residual error for each observation in each block. IS (incisive strength) and BS (body size) are the species mean trait values observed for each grasshopper species. All the explanatory variables were standardized (mean-centred and divided by the standard deviation) to interpret parameter estimates on a comparable scale (Schielzeth 2010a). We selected the best model with the function dredge (library MuMIn Barton 2013) using the Maximum Likelihood test and Akaike information criterion for model selection corrected for small sample size (AICc) (Burnham & Anderson 2002). Residuals were inspected and met parametric test assumptions. We also provided R2 value as an index of model fit following Nakagawa & Schielzeth (2013). Note that, to correct for a potential effect of grasshopper survival on biomass consumption, we included mean grasshopper survival per cage throughout the experiment in the models. On average, grasshopper mean survival was 0.80 ± 0.03. However, some grasshopper species (e.g. P. parallelus) showed relatively lower survival especially in late August (mean survival: 0.55 ± 0.01) (Appendix S4). While we regularly replaced dead individuals to keep grasshopper density constant in cages during the experiment, mortality could act as a potential bias on biomass consumption (Figs. S3 & S4).

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale

3.5.3. Grasshopper feeding niche To test whether grasshopper impact was mediated by their feeding niche, we first modelled each species’ feeding preferences using: (i) observed herbivory on the 22 plant species at the end of the experiment as the response variable; (ii) plant functional trait values as explanatory variables (see also Fig. S2). We then tested which grasshopper traits explained feeding niche differences.

Quantification of grasshopper feeding niche as a function of plant functional traits - We selected two independent plant traits that well explained functional differences between plant species (Fig. S1B). These traits reflected two major leaf properties that may impact herbivore choice, namely the LDMC and the C:N ratio of the leaves. High LDMC is related with high leaf toughness which may reflect a biomechanical barrier against herbivory (Seath 1977; Lucas 2004) and may influence grasshopper food selection (Ibanez et al. 2013a). C:N ratio determines the stoichiometric relationships between plants and herbivores and may influence the quantity of leaves that a herbivore needs to eat to achieve nutrient regulation but may also affect the selective choice of herbivores (Hillebrand et al. 2009).

Grasshopper feeding niche was quantified using the herbivory data observed at the end of the experiment. Maximum herbivory observed across species ranged from 60 % (e.g. P. giornae) up to 100% (e.g. C. italicus). To account for these differences when comparing feeding preferences across grasshoppers, observed herbivory was standardized between 0 and 100% for each grasshopper species before analysis to represent the relative feeding preferences of each species. For each grasshopper species, we modelled their feeding preferences as:

Standardized herbivory ~ α + β1 * LDMC + β2 * C:N + b*block + ε (eqn 5)

where α is the intercept, β1 and β2 are the fixed effect coefficients for plant functional trait regressors, b the random effect coefficients for the random effect intercepts ‘block’ (i.e., the random effects vary by block) and ε the residual error for each observation in each block. We used polynomial functions for plant species traits (not shown in eqn 5) as the relationship between plant traits and feeding preferences of grasshoppers may not be necessarily linear (Ibanez et al. 2013a). The best models were selected using the AICc model selection procedure. Plant species abundance within cages may also impact the feeding preferences of grasshoppers. This may occur if grasshoppers develop a functional response to local resource availability (Ibanez et al. 2013b). We thus integrated species abundance within each cage as explanatory variable. Plant abundance was however not retained in any of the final models.

Feeding niche differences between grasshoppers - We used a randomization procedure to test whether grasshopper species had different feeding niches, i.e. whether they differed in their food selectivity as a function of plant traits. To do so, we first used eqn 5 for each grasshopper species to generate a predicted herbivory as a function of LDMC and C:N ratio values (namely quantitative 76

Chapitre 1 description of the herbivore feeding niche). We generated plant trait combinations from the range of LDMC and C:N values observed in the experiment. The null hypothesis assumed that herbivore food selection was random, i.e. determined only by plant species abundance in the experiment and not by plant traits. From this predicted data set, we randomly shuffled 10000 times the feeding preferences across plant trait combinations (LDMC and C:N ratio) for each grasshopper species independently and calculated after each randomization event a pairwise null feeding preferences for each pair of grasshoppers:

Difference in feeding preferences = (predicted preferencesij of grasshopper species a –predicted preferencesij of grasshopper species b) (eqn 6)

where predicted feeding preferences is a function of the plant trait values i for LDMC and j for C:N ratio (see eqn 5).

From the 10000 randomizations, we calculated a mean difference in the feeding preferences for each pair of grasshopper species and a 95% confidence interval which represented the null envelope. We then compared the null envelope to the observed difference between each pair of grasshopper species using eqn 6 for each combination of plant trait values. When the difference of feeding preferences for a given pair of grasshopper species was above the null envelope, it indicated a significant difference in feeding niche which supported significant niche differentiation between grasshoppers. When the difference of feeding preferences for a given pair of grasshopper species was below the null envelope, this indicated that grasshoppers were more similar in their feeding choice than expected by chance, supporting a feeding niche equivalence between grasshoppers.

Linking feeding niche to grasshopper traits – We tested whether the differences in trait values between grasshoppers reflected their differences in feeding niche. To do so, we calculated an average feeding niche difference between each pair of grasshoppers based on the feeding preferences observed on the 22 plant species. Then we used linear models to test whether differences in trait values between grasshoppers explained their feeding niche differences. Models included differences in BS, IS and grasshopper C:N ratio either together or separately. We used an (AICc)-based model selection procedure to select the best model.

3.5.4. Direct or mediated effect of grasshopper traits on plant community biomass To test between the two competing hypothesis (i.e. whether grasshopper effect traits had a direct impact on plant community biomass or whether this effect was mediated by the feeding niche), we used a conﬁrmatory path analysis (Shipley 2013). The models tested integrated direct and indirect pathways between grasshopper effect traits, the feeding niche, grasshopper survival and plant community biomass. To model the effect of grasshopper feeding niche on plant community biomass, we used a synthetic variable (Predicted log-response ratio - LNRR) which included the standardized 77

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale herbivory on the 22 plant species for each grasshopper species (Fig. S2) and the plant initial abundance at the beginning of the experiment in each cage. Predicted LNRR in each cage k was then:

(eqn 7)

with n the number of plant species per cage k (n ranged from 6 to 11 species per cage). Predicted LNRR assumed that grasshoppers should have the highest impact when their preferred plant species had high abundance, i.e. initial food availability matches grasshopper feeding niche.

Using the confirmatory path analysis (Shipley 2013), we tested two sets of hypotheses (See Fig. 5 and Appendix S5 for more information and for detailed set of hypotheses): (i) grasshopper impact is directly linked to their effect traits (the body size and the incisive strength); (ii) grasshopper impact is mediated by their feeding niche. This analysis was based on a d-sep approach which used an acyclic graph that summarizes the hypothetical relationships between variables to be tested using the C statistic. We followed Grace & Bollen (2005), using standardized path coefficients, to quantify the direct and indirect effects of the path coefficients.

4 - Results 4.1. Linking herbivore effect traits to their impact on plant community biomass When compared with the control treatment (no grasshopper), grasshopper impact ranged from a non-significant impact (P. giornae, P. parallelus) to up to 60% of the total plant biomass (C. dorsatus) (see data per species in Fig. S3A). Grasshopper species had a significant and species- specific impact on plant biomass (P = 0.0008, Model r² = 0.44, Appendix S3B).

Observed grasshopper species impacts (LNRR) were well predicted by their functional traits and their survival (Fig. 1, model r² = 0.41. See also Table S6A for detailed results of model selection). However, only IS had a significant impact on plant biomass (P = 0.002) while the effect of BS was marginally significant (P = 0.06, Fig. 1). We also found a significant and positive effect of species differences in survival (P = 0.001), indicating that grasshoppers that experienced higher mortality had also less impact (e.g., P. parallelus, Fig. S4), albeit dead individuals were replaced each two-week period.

Chapitre 1

Fig. 1. Impact of grasshopper species on plant biomass (LNRR, -) (n = 30) as a function of grasshopper body size (BS, mm) and incisive strength (IS, -). Model r² = 0.41; BS: F ratio1,26 = 3.00, Pvalue = 0.06; IS: F ratio1,26 = 6.43, P value = 0.002; Survival: F ratio1,26 = 10.69, Pvalue = 0.001

4.2. Linking plant traits to grasshopper feeding niche The feeding niche of each grasshopper species was well predicted by simple plant traits (LDMC and C:N ratio of the leaves) (r² > 0.70 for all models, Table 1 & Table S6B). All models included non- linear relationships between plant traits and feeding preferences (Fig. 2). The distribution of feeding preferences was sometimes complex with bimodal shapes (e.g. P. parallelus) indicating the presence of one or two peaks in the selection of preferred plants depending on the grasshopper species.

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale

Table 1. Linking herbivore feeding niche to plant functional traits. Results of the polynomial models estimating the feeding preferences of the six grasshopper species independently as a function of plant traits (22 plant species): the leaf dry matter content (LDMC) and the C:N ratio (CN).

(1) C. biguttulus (2) C. dorsatus

Model r² 0.72 0.73

Parameter Model parameters d.f. F ratio P d.f. Parameter estimate F ratio P estimate LDMC 1 3.80 18.92 0.0004 1 2.50 14.63 0.0015 LDMC² 1 0.33 5.99 0.0248

LDMC3 1 -0.02 2.05 0.1696

CN 1 0.32 0.17 0.6869 1 3.39 4.02 0.0623 CN² 1 -0.03 0.05 0.8189 1 0.44 2.25 0.1533 CN3 1 -0.03 6.02 0.0245 1 -0.12 10.91 0.0045 Error 18 16

(3) C. italicus (4) E. elegantulus

Model r² 0.86 0.78

Parameter Model parameters d.f. F ratio P d.f. Parameter estimate F ratio P estimate LDMC 1 -1.71 6.26 0.0222 1 6.54 33.20 <.0001 LDMC² 1 0.39 19.22 0.0004 1 0.21 3.12 0.0924 LDMC3 1 -0.05 7.66 0.0119

CN 1 1.54 9.17 0.0072

CN² 1 -0.31 16.87 0.0007

CN3

Error 18 20

(5) P. giornae (6) P. parallelus

Model r² 0.83 0.80

Parameter Model parameters d.f. F ratio P d.f. Parameter estimate F ratio P estimate LDMC 1 -2.60 79.59 <.0001 1 5.14 26 <.0001 LDMC² 1 0.14 4.81 0.0410 1 -0.56 6.36 0.0219 LDMC3 1 -0.07 8.69 0.0090

CN 1 0.57 2.96 0.1014 1 2.53 6.78 0.0185 CN² 1 0.22 2.94 0.1045

CN3 1 -0.04 12.5 0.0025

Error 19 17

Chapitre 1

Fig. 2. Predicted grasshopper feeding niche as a function of plant traits (LDMC & C:N ratio) from eqn 5 (see Table 1 detailed model parameters). LDMC is expressed in % and C:N ratio is unit less. The response surface indicates model predictions for each grasshopper. White colours indicate high predicted feeding preferences closed to 1, dark colours indicate low predicted feeding preferences closed to 0. As an illustration, coloured dots represents the predicted feeding preferences for all plant species recorded in the experiment (n = 40). Size of the circles is proportional to the predicted feeding preferences for each plant species as a function of LDMC and C:N ratio. Green circles refer to grass species, red circles to legume species and blue circles to other forb species.

Grasshoppers showed strong feeding niche differences (Fig. 3). C. italicus and P. giornae feeding niche differences were in general lower than expected by chance, indicating that the two species had a similar niche. These species showed marked differences compared to the Gomphocerinae species (Chorthippus, Pseudochorthippus and Euchorthippus) (Fig. 3). The feeding niche of C. italicus and P. giornae differentiated from other grasshopper species with respect to LDMC and to a lesser extent to C:N ratio of the leaves (Fig. 3). C. italicus and P. giornae mostly targeted low LDMC values (mostly legume and other forb species) while other grasshopper species selected leaves with higher LDMC (e.g. C. biguttulus, E. elegantulus and P. parallelus). In addition, C. italicus and P. giornae tended to select leaves with higher C:N ratio compared to C. biguttulus, C. dorsatus. When comparing E. elegantulus with C. biguttulus, C. dorsatus and P. parallelus, we found large differences in the feeding preferences according to the LDMC of the leaves. E. elegantulus only selected leaves with high LDMC while the three other species were able to select leaves with low LDMC. Finally, C. 81

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale dorsatus, C. biguttulus and P. parallelus showed marked overlap in their feeding niches, suggesting feeding niche equivalence. However, they differentiated in some regions of the trait space. Notably, P. parallelus showed a clear peak in feeding preferences for intermediated levels of C:N ratio and LDMC which was not the case for C. biguttulus. The observed feeding niches of C. dorsatus, C. biguttulus and P. parallelus suggested that these species had a higher niche breadth compared to other species since they ate a wider range of plant species, although with different selectivity.

Cd C:N Cd

Ci C:N Ci

Ee Ee C:N

Pp C:N Pp

Pg C:N

LDMC LDMC LDMC LDMC LDMC Fig. 3. Grasshopper feeding niche differences (pairwise comparison) as a function of plant traits (C:N ratio, LDMC). The red area indicates that the difference of feeding niche between herbivores is above the null envelope (95% confidence interval), suggesting niche differentiation. The blue area indicates that the feeding niche difference between grasshoppers is below the null envelope, suggesting feeding niche similarity. Yellow/green areas represent the null envelop, i.e. non-significant feeding niche difference between grasshoppers. Letters represent the grasshopper species abbreviation: Cb : C. biguttulus, Cd : C. dorsatus, Ci : C. italicus, Ee : E. elegantulus, Pg : P. giornae, Pp : P. parallelus.

Chapitre 1

4.3. Linking grasshopper traits to feeding niche We observed a significant and positive correlation between the average grasshopper feeding niche differences and their differences in incisive strength (IS; r² = 0.63, P = 0.0004, Fig. 4 & Table S6C). The more the IS difference increased, the stronger the difference of feeding niche was. This result did not hold if we considered BS or grasshopper C:N ratio. Differences in mandibular traits alone were able to explain observed differences in feeding preferences between grasshopper species.

Fig. 4. Relationship between incisive strength and averages feeding niche differences between grasshoppers. (Model adjusted r² = 0.63, IS differences: Fratio1,13 = 22, Pvalue = 0.0004). See Fig. 3 for species abbreviation.

4.4. Direct and mediated effect of grasshopper traits on plant biomass The conﬁrmatory path analysis supported the hypothesis (ii) that the effect of grasshopper effect traits on plant community biomass was mediated by their feeding niche (χ2 = 11.30, d.f. = 12, P = 0.5; Fig. 5 & Table S5), whereas the hypothesis (i), that grasshopper traits directly impact plant biomass community, was not supported by the data (χ2 = 60.28, d.f. = 16, P < 0.0001; Table S5). In the selected model, the feeding niche (i.e. the predicted LNRR) was positively correlated with incisive strength (r² = 0.59, Fig. 5) indicating that grasshopper species with stronger incisive strength have higher predicted LNRR values. The feeding niche was positively correlated with the observed impact at the end of the experiment (r² = 0.38; Fig. 5). This result indicated that when preferred plants of a given grasshopper species were available at high abundance grasshopper impact on plant community

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale biomass was highest. Similarly with the first analysis (Fig. 1), grasshopper survival had a positive effect on herbivore impact. Survival was also slightly and negatively impacted by predicted LNRR likely due to an effect of P. parallellus, a grasshopper characterized by a high predicted LNRR and a low survival. We did not find any direct or indirect significant relationship between BS and predicted LNRR. It was thus excluded from the final path analysis (Fig. 5).

Fig. 5. Graph of the path analysis examining the relationship between grasshopper traits and their feeding niche (predicted LNRR) on plant community biomass (observed LNRR). Path coeﬃcients are shown for each pair of connected variables. The thickness of the arrows indicates the interaction strength and is proportional to the standardized path coeﬃcients. The R2 value indicates the total proportion of variation of a given path coefficient that could be explained by the model.

5 - Discussion In this study, we used an experimental approach to test whether different grasshopper species with contrasted functional traits have contrasting impact on plant community biomass. Our study provided a formal demonstration of the existence of different effect traits across grasshopper species. By quantifying the realized feeding niche of grasshoppers in field conditions, an important result of our study was to demonstrate a clear linkage between grasshopper traits and their feeding niche which in turn determined their impact on plant community biomass. This result supported our second hypothesis that the effect of grasshopper traits was mediated by their feeding niche.

Grasshopper impact on plant biomass is not related to their body size

When evaluating the relative importance of multiple grasshopper traits on plant biomass (Fig. 1), incisive strength was the most important factor explaining grasshopper impact while the effect of the body size was not significant (Figs. 1 & 5). This result was somehow intriguing as body size is known

Chapitre 1 to be a key trait related to herbivore metabolism and stoichiometry (Whitman 2008). However, grasshopper species were characterized by strong feeding niche differences (Figs. 2 & 3) which were independent from their body size. This result suggested that for a given size, grasshoppers can develop complementary strategies for food acquisition (Unsicker et al. 2008). In our experiment, food availability was inherently constrained by the functional characteristic of dominant plant species within cages. In this context, the largest grasshopper (e.g. C. italicus) ate only rare and subordinate forb species (e.g. Fig. 2; Fig. S2) limiting its impact on plant community biomass. The feeding niche appeared as a fundamental property of the grasshopper species (see also Ibanez et al. 2013b). It constrained their ability to eat non-preferred plant species even provided at high abundance, suggesting low functional response to food availability (Unsicker et al. 2008; Ibanez et al. 2013b).

In real field conditions, one could expect a positive linkage between body size and herbivore impact if larger grasshoppers are able to reach favourable habitat that match their resource requirements. This hypothesis is supported by a recent correlational study (Moretti et al. 2013) which suggested that larger insect herbivores tended to have higher impact on plant biomass in the field. However, few studies if none have experimentally tested this assumption and whether feeding niche can explain the abundance of grasshoppers in real field conditions. An alternative hypothesis would be that grasshoppers which mostly target rare or subordinate species (such as C. italicus) can compensate for low resource availability at the local field scale (Behmer 2009) with high movement abilities. This hypothesis is supported by a previous study (Behmer, Raubenheimer & Simpson 2001) which has observed for some locust species a preference for rare plant species. This strategy would clearly match the ecology of C. italicus, a species phylogenetically related to locust species (Uvarov 1977). C. italicus dominates agricultural landscapes and reaches high abundance in artificial grasslands such as alfalfa crops (Badenhausser 2012). The feeding niche of C. italicus indicated that it may mostly focus on weed species (other forbs in Fig. 2) avoiding dominant grass and legume species. While this species may have a limited impact at the local field scale, it may have a large impact at the landscape scale due to its high movement capacity (Uvarov 1977).

Grasshopper impact on plant biomass is mediated by the feeding niche

The grasshopper feeding niche was well predicted by two leaf traits: the LDMC and the C:N ratio (Figs. 2 & 3). It is surprising that only two simple plant traits can predict with such a high accuracy (Model r² > 0.70, Table 1) the feeding niche of grasshoppers considering the multiple strategies that plants can develop to deter herbivores (Moles et al. 2013). These two important plant traits are related to complex plant functions and may be integrative of plant defence against herbivory (Carmona, Lajeunesse & Johnson 2011). For instance, LDMC and C:N ratio are strongly related to plant growth rate (Gross et al. 2007a). A large body of literature suggested that plants with slow growth rate invest

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale more into constitutive defence against herbivory than into chemical secondary compounds (Coley 1988; Herms & Mattson 1992). In addition, leaf C:N ratio is also a key trait for nutrient regulation (Sterner & Elser 2002) which may influence food selection by herbivores (Berner et al. 2005; Hillebrand et al. 2009; Cease et al. 2012). In contrast, fast growing species, especially forbs unlike to grasses, tend to favour secondary compounds (Coley 1988; Moles et al. 2013) characterized by low metabolic cost which can be toxic to some herbivores and harmless to others (Dethier 1954; Fraenkel 1959). While LDMC and C:N ratio generally correlate across plant species at large scales (Reich et al. 1997; Wright et al. 2004), this correlation is often system dependent at local scales (Gross et al. 2007a). In our study, they clearly varied independently within the local plant species pool (mainly because of the presence of many forb species other than legumes in our species pool, see Fig. S1B). It allowed us to investigate the interactive effect of C:N ratio and LDMC on grasshopper feeding niche.

By comparing grasshopper feeding preferences, we found evidence for highly contrasted feeding niches (Fig. 3). This suggests a high niche complementarity between grasshoppers, every species targeting plants within a specific range of trait values. High LDMC and C:N ratio are associated with high leaf toughness (Ibanez et al. 2013a): a barrier trait against herbivory (Seath 1977; Lucas 2004; Santamaría & Rodríguez-Gironés 2007). In that case, the distribution of herbivory would follow a threshold rule, whereby grasshoppers characterized with weak incisive strength are not able to eat tough plants which may limit their access to the resource. Our study clearly showed that grasshopper feeding niche did not follow such a rule but rather we found clear patterns of niche complementarity between species in accordance with Ibanez et al. (2013a). This result was also supported by a strong relationship between grasshopper incisive strength and feeding preferences (Fig. 4). However, while differences in incisive strength differentiated herbivore feeding preferences (e.g. C. italicus and P. giornae vs. E. elegantulus and C. dorsatus in Fig. 3), it did not explain why species with strong mandibular strength did not eat tender leaves (e.g. E. elegantulus). Other factors such as plant secondary compounds could explain such differences (Ali & Agrawal 2012). For instance, E. elegantulus mostly targets slow-growing grass species (high LDMC and C:N ratio) generally characterized by low concentration of secondary compounds (Clissold et al. 2009) and might not be able to eat other plant types due to higher toxicity.

Stoichiometric match between grasshoppers and plants could also partly explain niche complementarity across herbivores (Joern et al. 2012; Ibanez et al. 2013a). For instance, we found a strong relationship between grasshopper body size and their C:N ratio (Fig. S1A) with bigger grasshoppers characterized by lower C:N ratio. This relationship would predict that larger grasshoppers characterized by higher metabolic rate would target higher nitrogen rich plant species (Hillebrand et al. 2009). We did not find such a clear relationship as neither grasshopper C:N ratio nor body size were able to explain observed differences in the feeding niche between grasshoppers (Fig. 4). While incisive strength explained in large part such differences, we recognised that we may have

Chapitre 1 underestimated the importance of stoichiometric relationship between plants and grasshoppers in determining their feeding niche. For instance, we measured C:N ratio of the whole plant leaves and of the whole grasshoppers. Such measurement integrated structural components of the organisms which is not always directly related to their metabolic needs (Maire et al. 2013). Further studies might be needed to investigate in more detail the relationship between mandibular traits of grasshoppers and less tractable physiological traits such as their nutritional balance or grasshopper metabolic rates. Such a study may help to shed light on the fundamental mechanisms that determine plant-herbivore interactions. For instance, some grasshoppers showed a complex feeding niche with bimodal shape (e.g., P. parallelus, Fig. 2). This species is known to improve its fitness in grasslands characterized by high plant species diversity (Bernays & Chapman 1970; Unsicker et al. 2008) suggesting for complex nutrient regulation. Why some grasshoppers need contrasted food types while others peaked only on specific trait values remains unclear.

Microhabitat (Joern 1982) and the predation risk (Hawlena et al. 2011) might also be important explaining herbivore impact on primary producers. For instance, we found that grasshopper survival was an important parameter explaining their impact on plant biomass. While most of the grasshoppers survived during the time of the experiment, P. parallelus mortality was not negligible. This species originated from north Europe and has been reported to be strongly dependent on microclimate (Uvarov 1977). While this species had a very similar feeding niche compared to C. dorsatus (species with the highest impact on plant biomass, Fig. S3) dry summer conditions may have resulted in important mortality which may have limited its ability to consume plant resources. Alternatively, differences in survival across species may reflect contrasted phenology between grasshoppers (Badenhausser et al. 2009). Integrating grasshopper phenology and its match with plant dynamics may help to anticipate grasshopper impact on plant community over the growing season.

6 - Conclusion Several recent studies (e.g. Suding et al. 2008; Lavorel et al. 2013) have proposed the use of a trait-based approach to investigate interactions across contrasted trophic levels and their importance for biodiversity dynamics (van der Plas et al. 2012) and ecosystem functioning (Moretti et al. 2013). Our study contributes to the development of a trait-based approach with a multitrophic perspective by providing a first experimental test on the relationship between herbivore effect traits, their impact on plant community biomass and in a larger extent on ecosystem functioning. By comparing the relative importance of multiple interacting grasshopper traits (morphological traits, chemical traits, and mandibular traits), our study showed that incisive strength was a key effect trait which determined grasshopper feeding niche and their impact on plant community biomass (Fig. 5). Some direct consequences are that: (i) the effect of incisive strength on plant community biomass is likely to be

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale context dependent: grasshopper impact is mediated by the match between their feeding niche (as reflected by mandibular traits) and plant functional traits and abundance; (ii) trait-based models such as the response-effect framework (Lavorel et al. 2013) need to integrate both herbivore and plant functional traits and their interactions to predict the effect of herbivores on primary producers.

Overall, our study demonstrated that grasshoppers can have a non-negligible impact on plant communities (pre-empting up to 60% of plant biomass). Because grasshoppers targeted specific plant traits which have a considerable importance on ecosystem functioning (C:N ratio; LDMC), they are likely to profoundly alter important ecosystem functions such as productivity, decomposition and carbon nitrogen cycling. In this context, the strong feeding niche complementarity observed in this study between grasshoppers suggests that herbivore diversity within communities might be a key parameter which should determine herbivore impact on ecosystem functioning. How a species rich grasshopper community may impact multiple ecosystem functions remains to be explored.

Acknowledgments

We thank J. Bloor, P. Liancourt, N. Loeuille, C. Scherber & C. Violle for fruitful discussion on the experimental design; V. Bost who kindly provided the experimental field site; L. Gross, N. Guillon, M. Roncoroni, E. Tedesco and the technical services of the Chizé Centre for Biological Studies for field assistance; G. Le Provost for her technical assistance in grasshopper trait measurements; two referees F. van der Plas and C. Frenette-Dussault and an associate editor who provided helpful comments and improvements on a previous version of the manuscript. The study was supported by an INRA SPE grant. Hélène Deraison was supported by an INRA- region Poitou-Charentes PhD grant.

Data Accessibility

Data are accessible at http://doi.org/10.5061/dryad.5q33h (Deraison et al. 2014).

Chapitre 1

7 - Supporting information Appendix S1. Grasshopper and plant functional traits

Fig. S1A. Co-variation between grasshopper species traits in a principal component analysis (PCA). Species are represented in black and traits in grey. The two orthogonal axes explain respectively 56% and 39% of the total variance. Grasshopper species abbreviations are: Cb: C. biguttulus, Cd: C. dorsatus, Ci: C. italicus, Ee: E. elegantulus, Pg: P. giornae, Pp: P. parallelus. See the main text for grasshopper trait abbreviations.

Method S1. Plant functional traits

Plant functional traits were extracted from a global survey conducted in the LTER (“Zone atelier Plaine et Val de Sèvre”) study site in 2012 on 25 grasslands representative of the grassland diversity in the studied region. Traits were measured using standardised protocols (Cornelissen et al. 2003). Within each of the 25 grasslands, we selected plant species representing more than 80% of the total biomass. All leaf trait measurements were carried out on 8 individuals per species. 84 species and 1802 individuals were sampled. In the present paper, we selected seven leaf traits related to (1) plant chemical properties: leaf nitrogen content (LNC), carbon/nitrogen ratio (C:N) and speciﬁc leaf area (SLA), (2) plant biomechanical properties: leaf dry matter content (LDMC), leaf thickness (LT) and leaf carbon content (LCC) and (3) architectural properties: leaf area (LA), and perimeter / leaf length ratio (P:LL).

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale

Fig. S1B. Co-variation between plant species traits in a principal component analysis (PCA). Plant species are represented in three different colours (red for legumes, blue for other forbs and green for grasses). Species functional traits are represented in black. The two orthogonal axes explain respectively 48% and 25% of the variance. Trait abbreviations are: LDMC: leaf dry matter content, LCC: leaf carbon content, P:LL: perimeter / leaf length ratio, LNC: leaf nitrogen content, LA: leaf area , LT: leaf thickness, C:N: carbon / nitrogen ratio. Species abbreviations are: Ae: Arrhenatherum eliatus, Am: Achillea millefolium, Be: Bromus erectus, Bh: Bromus hordeaceus, Cj: Centaurea jacea, Ca: Convolvulus arvensis, Csp: Crepis sp, Dg: Dactylis glomerata, Dc: Daucus carota, Er: Elitrigia repens, Esp: Erigeron sp, Fa: Festuca arundinacea, Fr: Festuca rubra, Ga: Galium aparine, Gm: Galium mollugo, Gr: Geranium rotundifolium, Gv: Galium verum, Lc: Lotus corniculatus, Lp: Lolium perenne, Lv: Leucanthemun vulgare, Ms: Malva sylvestris, Or: Ononis repens, Pa: Poa angustifolia, Pe: Picris echoides, Ph: Picris hieracioides, Pl: Plantago lanceolata, Pm: Plantago major, Pp: Poa pratensis, Pr: Potentilla reptans, Pt: Poa trivialis, Pv: Prunella vulgaris, Ra: Ranunculus acris, Re: Rumex acetosela, Rf: Rubus fruticosus, Sj: Senecio jacobaea, Sp : Salvia pratensis, Tc: Trifolium campestre, To : Tarxacum officinalis, Tp: Trifolium pretense, Tr: Trifolium repens, Vo: Verbena officinalis, Vs: Vicia sativa

Chapitre 1

Appendix S2. Grasshopper feeding preferences and plant initial abundance

Fig. S2. Panel at the top. Visualisation of grasshopper feeding niche. A circle represents the observed mean herbivory in percentage. The size of each circle is proportional to the herbivory from 0 to 100% (see black circle for legend). The absence of circles indicated no herbivory. Panel at the bottom. The initial plant relative abundance, i.e. before adding the grasshopper species into cages, of each plant consumed by the six grasshopper species is represented in the barplot. See Fig. S1B for plant species abbreviation and Fig. 3 for grasshopper species abbreviation. Grasshopper species abbreviations are: Cb: C. biguttulus, Cd: C. dorsatus, Ci: C. italicus, Ee: E. elegantulus, Pg: P. giornae, Pp: P. parallelus. Plant species abbreviations are : Ae: Arrhenatherum eliatus, Am: Achillea millefolium, Be: Bromus erectus, Cj: Centaurea jacea, Ca: Convolvulus arvensis, Dg: Dactylis glomerata, Dc: Daucus carota, Er: Elitrigia repens, Es: Erigeron sp, Fa: Festuca arundinacea, Fr:

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale

Festuca rubra, Ga: Galium aparine, Gv: Galium verum, Lv: Leucanthemun vulgare, Or : Ononis repens, Pa: Poa angustifolia, Ph: Picris hieracioides, Pl : Plantago lanceolata, , Sp: Salvia pratensis, Sj: Senecio jacobaea, To: Tarxacum officinalis, Tp: Trifolium pretense

Chapitre 1

Appendix S3. Community plant biomass

Fig. S3A. Mean final biomass (± standard error) per grasshopper treatment over the five blocks harvested in the 50 cm × 50 cm quadrat at the end of the experiment. See Fig. 3 for grasshopper species abbreviations. S3B. Mean observed LNRR (± standard error) (see eqn 1 in the main text) per grasshopper treatment over the five blocks. Letters (a, b) represent the result of the Tukey post hoc test between grasshopper treatments and was calculated by multiple comparisons for parametric linear mixed models (R package multcomp, function glht). Grasshopper treatments are: Cb: C. biguttulus, Cd: C. dorsatus, Ci: C. italicus, Ee: E. elegantulus, Pg: P. giornae, Pp: P. parallelus.

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale

Appendix S4. Grasshopper survival

Fig. S4. Mean grasshopper survival (± standard error) calculated as the number of living individuals during all the experiment. Letters (a, b) represent the results of the Tukey post hoc test between grasshopper treatments and was calculated by multiple comparisons for parametric linear mixed models (R package multcomp, function glht). Grasshopper species abbreviations are: Cb: C. biguttulus, Cd: C. dorsatus, Ci: C. italicus, Ee: E. elegantulus, Pg: P. giornae, Pp: P. parallelus.

Chapitre 1

Appendix S5. Hypothetical causal relationship between grasshopper traits and their impact on plant biomass

The confirmatory multilevel path analysis (Shipley, 2009) is based on directed acyclic graphs (i.e. a box-and-arrow diagrams without feedback loops). The graphs are used to specify the direct, indirect and independent relationships between the variables of the system implied by each competing hypothesis (Fig. S5). The validity of each path model is tested by deriving from each graph the set of independence claims (Table S5). Using multilevel/mixed effect models the probabilities pi of each of the k independence claims are obtained, which are then combined into a C statistic:

k C  2ln( pi ) (1) i1

The resulting value is compared to a χ2 distribution with 2k degrees of freedom (Shipley 2013). If the value of the C-statistic is lower than the specified significance level (here, α = 0.05) the path model is rejected, as the data depart significantly from what expected under the tested causal model.

To test the independence claims, we used linear mixed models with block as random effect, using the lmer function of the lme4 package version 1.1-6. (Bates et al. 2014) within the R language and software environment for statistical computing version 3.0.2, following Shipley (2013). Model assumptions were tested by inspecting the residuals Pinheiro & Bates (2000). All variables were standardised (mean-centred and divided by the standard deviation) and standardised path coefficients were obtained. Direct, indirect, and total effects were computed using standardised path coefficients following Grace & Bollen (2005).

We tested here two alternative hypotheses using confirmatory path analysis (Shipley 2013) see main text: (i) direct effect of grasshopper traits on plant community biomass; (ii) indirect effect mediated by grasshopper feeding niche (see main text for detailed hypotheses on each arrow). Fig. S5 describes the two a priori hypotheses for all links (arrows) leading to endogenous variables. Table S5 details the conditional independence between variables tested in the analyses. For each hypothesis, we also tested alternative models which included one grasshopper trait only or the two traits. Hypothesis 1 was rejected while Hypothesis 2 was accepted (Table S5; Fig. 5 in the main text).

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale

Table S5. Conditional independence tests in the basis sets implied by the hypothesized path models (Fig. S5). D-sep claim of independence Model formula Ho P value Hypothesis 1 : Direct effect

(BS,Predicted LNRR)|{Ø} Predicted LNRR ~ BS BS=0 0.25 (IS, Predicted LNRR)|{Ø} Predicted LNRR ~ IS IS=0 <0.0001 (Survival, Predicted LNRR)|{Ø} Predicted LNRR ~ Survival Survival=0 0.02 (Predicted LNRR, Observed LNRR)|{IS,Survival} Observed LNRR ~ Predicted LNRR + BS + IS + Survival Predicted LNRR=0 0.07 (BS, IS)|{Ø} IS ~ BS BS=0 0.45 (BS, Survival)|{Ø} Survival ~ BS BS=0 0.60 (IS, Survival)|{Ø} Survival ~ IS IS=0 0.11 (BS, LNRRobs)|{IS,Survival} Observed LNRR ~ BS + IS + Survival BS=0 0.045

C statistic : 60.28 P value of C (DF) : < 0.0001 (16)

Hypothesis 2 : Mediated effect (BS,IS)|{Ø} IS ~ BS BS=0 0.45 (BS, Survival)|{ Predicted LNRR } Survival ~ BS + Predicted LNRR BS=0 0. 94 (IS, Survival)|{ Predicted LNRR } Survival ~ IS + Predicted LNRR IS=0 0. 78 (BS, Observed LNRR)|{Survival, Predicted LNRR} Observed LNRR ~ BS + Survival + Predicted LNRR BS=0 0.07 (IS, Observed LNRR)|{Survival, Predicted LNRR} Observed LNRR ~ IS + Survival + Predicted LNRR IS=0 0.36 (BS, Predicted LNRR)|{IS} Predicted LNRR ~ BS + IS BS=0 0.40

C statistic : 11.30 P value of C (DF) : 0.5 (12)

Notes: Key to variables: BS = grasshopper body size, IS = grasshopper incisive strength, Survival = grasshopper survival within each cage at the end of the experiment, Observed LNRR and predicted LNRR referred to equations 1 and 6 respectively in the main text. (Xi,Xj)|{Xk} means that variables Xi and Xj are independent conditional on variable Xk (thus variation in Xi does not imply variation in Xj if Xk is held constant,).† The associated mixed model regression for each d-sep claim using the lmer function in the lme4 package in R to test the independence claims. * The p-value is obtained by comparing the value of the C statistic for each hypothesis to a chi-square distribution with the same degrees of freedom – note that a model is rejected if the C statistic is significantly different from the χ2 value.

Chapitre 1

Appendix S6. Results of model selection based on AICc

We selected the best model with the function dredge (library MuMin Barton 2013) using the Maximum Likelihood test and Akaike information criterion for model selection corrected for small sample size (AICc). Models are ranked according to Akaike’s information criterion (AICc). All models include the block as random factor. All tables show the AICc, the delta AICc (∆AICc) and the weight of each model.

Table S6A. Results of the linear mixed models testing for the effect of grasshopper traits (Body Size and Incisive Strength) and survival on the observed LNRR (eqn 4 in the main text).

Model AICc Delta AICc Weight Body Size + Incisive Strength + Grasshopper Survival 46.8 0 0.547 Incisive Strength + Grasshopper Survival 47.6 0.82 0.363 Body Size + Grasshopper Survival 52.9 6.12 0.026 Incisive Strength 53.4 6.64 0.02 Body Size + Incisive Strength 54 7.18 0.015 Grasshopper Survival 54.2 7.42 0.013 Body Size 55 8.2 0.009 Null Model 55.3 8.46 0.008

Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale

Table S6B. Results of the linear mixed models quantifying grasshopper species feeding niche (standardized herbivory) according to two plant traits : the leaf dry matter content (LDMC) and the leaf carbon nitrogen ratio (C:N ratio) (eqn 5 in the main text).

(1) C. biguttulus (2) C. dorsatus Model AICc ∆AICc Weight Model AICc ∆AICc Weight LDMC + LDMC² + C:N + C:N² + C:N3 209.37 0 0.5600 LDMC + C:N + C:N² + C:N3 183.52 0 0.46012 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² + C:N3 211.09 1.72 0.2371 LDMC + LDMC² + C:N + C:N² 185.34 1.81 0.18580 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² 213.90 4.52 0.0584 LDMC + LDMC² + C:N + C:N² + C:N3 185.75 2.22 0.15134 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N 214.27 4.90 0.0484 LDMC + LDMC² + LDMC3 186.92 3.40 0.08423 LDMC + C:N 214.85 5.48 0.0362 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² 188.34 4.82 0.04132 LDMC + C:N + C:N² + C:N3 215.59 6.21 0.0251 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N 189.57 6.04 0.02242 LDMC + LDMC² + C:N 216.76 7.39 0.0139 LDMC + C:N 190.38 6.86 0.01493 LDMC + C:N + C:N² 217.52 8.14 0.0095 LDMC + C:N + C:N² 190.44 6.92 0.01448 LDMC + LDMC² + LDMC3 218.35 8.98 0.0063 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² + C:N3 191.13 7.61 0.01025 LDMC + LDMC² + C:N + C:N² 220.26 10.89 0.0024 LDMC + LDMC² 192.63 9.11 0.00485 LDMC 221.69 12.32 0.0012 C:N + C:N² + C:N3 193.16 9.64 0.00372 C:N 222.78 13.41 0.0007 LDMC + LDMC² + C:N 193.46 9.93 0.00320 C:N + C:N² 223.59 14.22 0.0005 LDMC 193.62 10.10 0.00295 LDMC + LDMC² 224.44 15.06 0.0003 C:N 198.20 14.68 0.00030 C:N + C:N² + C:N3 226.48 17.10 0.0001 C:N + C:N² 200.87 17.34 0.00008

Chapitre 1

(3) C. italicus (4) E. elegantulus Model AICc ∆AICc Weight Model AICc ∆AICc Weight LDMC + LDMC² + C:N + C:N² 189.25 0 0.785120568 LDMC + LDMC² + LDMC3 204.80 0 0.40400926 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² 193.40 4.15 0.098350467 LDMC 206.65 1.85 0.16023441 LDMC + LDMC² + C:N + C:N² + C:N3 193.44 4.19 0.096600826 LDMC + C:N 207.03 2.24 0.13200474 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² + C:N3 198.19 8.94 0.008987074 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N 207.99 3.19 0.08187861 LDMC + LDMC² 200.28 11.04 0.003148063 LDMC + LDMC² + C:N + C:N² 208.80 4.00 0.05460294 LDMC + LDMC² + C:N 200.73 11.49 0.002514911 LDMC + LDMC² 209.35 4.56 0.04140236 LDMC + C:N 201.93 12.68 0.001384567 LDMC + LDMC²+ C:N 209.42 4.62 0.04006038 LDMC + C:N + C:N² 202.23 12.99 0.001187306 LDMC + C:N + CN² 209.47 4.67 0.03914363 LDMC 202.54 13.30 0.001016980 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² 210.19 5.40 0.02718153 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N 203.51 14.27 0.000626809 LDMC + LDMC² + C:N + C:N² + C:N3 212.31 7.51 0.00944077 LDMC + LDMC² + LDMC3 203.56 14.32 0.000610692 LDMC + C:N + C:N² + C:N3 212.82 8.02 0.00731362 LDMC + C:N + C:N² + C:N3 204.17 14.92 0.000451711 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² + C:N3 214.79 10.00 0.00272737 C:N 224.30 35.06 0.000000019 C:N 234.12 29.33 0.00000017 C:N + C:N² 226.99 37.74 0.000000005 C:N + C:N² + C:N3 234.25 29.45 0.00000016 C:N + C:N² + C:N3 229.46 40.22 0.000000001 C:N + C:N² 237.00 32.20 0.00000004 (5) P. giornae (6) P. parallelus Model AICc ∆AICc Weight Model AICc ∆AICc Weight LDMC + LDMC² + C:N 171.45 0 0.301293166 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² + C:N3 205.84 0 0.60912 LDMC + LDMC² 171.48 0.03 0.297371965 LDMC + C:N +C:N² + C:N3 207.09 1.26 0.32500 LDMC + C:N 173.33 1.88 0.117617021 LDMC + LDMC² + C:N + C:N² + C:N3 211.15 5.31 0.04276 LDMC + LDMC² + C:N + C:N² 174.12 2.67 0.079398840 LDMC + C:N + C:N² 214.26 8.42 0.00902 LDMC + LDMC² + LDMC3 174.75 3.30 0.057776595 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² 214.49 8.66 0.00803 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N 174.93 3.47 0.053063206 LDMC + LDMC² + C:N + C:N² 216.88 11.05 0.00243 LDMC 175.66 4.21 0.036762701 LDMC + C:N 217.38 11.54 0.00190 LDMC + C:N + C:N² 176.33 4.88 0.026263595 LDMC 218.95 13.12 0.00086 LDMC + LDMC² + C:N + C:N² + C:N3 178.28 6.83 0.009907913 LDMC + LDMC² + C:N 220.56 14.73 0.00039 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² 178.29 6.84 0.009842736 LDMC + LDMC² 221.78 15.95 0.00021 LDMC + C:N + C:N² + C:N3 178.30 6.85 0.009811781 C:N + C:N² 223.64 17.80 0.00008 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N + C:N² + C:N3 183.10 11.65 0.000890461 LDMC + LDMC² + LDMC3 + 223.77 17.93 0.00008 C:N 205.18 33.73 0.000000014 LDMC + LDMC² + LDMC3 + C:N 224.17 18.34 0.00006 C:N + C:N² 208.00 36.55 0.000000003 C:N + C:N² + C:N3 225.04 19.20 0.00004 C:N + C:N² + C:N3 209.22 37.77 0.000000002 C:N 226.18 20.34 0.00002

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Traits d’effet des espèces de criquets sur la biomasse végétale

Table S6C. Results of the linear mixed models linking whether grasshopper differences in trait values reflected their differences in feeding niche (eqn 6 in the main text).

Model AICc ∆AICc Weight Difference of Incisive Strength 121 0 0.745 Difference of Body Size + Difference of Incisive Strength 125 3.64 0.121 Difference of C:N ratio + Difference of Incisive Strength 125 3.69 0.118 Difference of C:N ratio + Difference of Body Size + Difference of Incisive Strength 129 8.04 0.013 Null model 133 11.65 0.002 Difference of Body Size 135 14.01 0.001 Difference of C:N ratio 136 14.83 0 Difference of C:N ratio + Difference of Body Size 139 17.69 0

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CHAPITRE 2 – EFFETS DE LA DIVERSITE SPECIFIQUE ET FONCTIONNELLE DE COMMUNAUTES DE CRIQUETS SUR LA BIOMASSE VEGETALE

103

Chapitre 2

Effects of herbivore diversity on plant biomass in an insect functional diversity

experiment

In preparation

Hélène Deraison1,2,3, Isabelle Badenhausser1,2,3, N. Loeuille4, C. Scherber5, Nicolas Gross1,2,3

1CNRS–Université de La Rochelle, UMR7372, Station d’Ecologie de Chizé-La Rochelle, Villiers en Bois, F-79360, Beauvoir sur Niort, France

2INRA, USC1339, Station d’Ecologie de Chizé-La Rochelle, Villiers en Bois, F-79360, Beauvoir sur Niort, France

3LTER « Zone Atelier Plaine et Val de Sèvre » - Centre d’Etudes Biologiques de Chizé - F-79360, Villiers en Bois, France.

4IEES Paris, UMR7618, UPMC-CNRS, Université Pierre et Marie Curie, Paris, France

5DNPW, Agroecology, Georg-August University Göttingen, Göttingen, Germany,

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Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale

1 - Summary 1. Functional diversity is a major component determining the effect of plant communities on ecosystem functioning. We investigated how functional diversity within higher trophic level may be related to plant community biomass.

2. We tested how grasshopper functional diversity impact plant community biomass. We set up a cage experiment in an old species rich grassland field and manipulated the functional identity and diversity of grasshopper body size and incisive strength.

3. We demonstrated a strong linkage between grasshopper incisive strength and their feeding niche which in turn determined their impact on plant biomass. Grasshopper communities had different impact on plant biomass depending on their functional identity and diversity. The functional identity of grasshopper incisive strength determined the optimum of their feeding preferences and the functional diversity of grasshopper incisive strength determined the range of plant eaten by herbivore communities. We also demonstrated that local plant functional characteristics can decrease grasshopper community impact when resources are not limiting and can influence grasshopper intra and interspecific competition.

4. Our study contributes to the development of a trait based approach in a multitrophic perspective by providing a first experimental test on the effect of herbivores diversity on plant community biomass. Integrating functional diversity within multi-trophic levels may represent an important step forward to improve our ability to scale biodiversity changes into future ecosystem functioning.

106

Chapitre 2

2 - Introduction How biodiversity loss impacts ecosystem functioning has generated much research in the past decade (Chapin et al. 2000; Loreau et al. 2001; Hooper et al. 2005) and led to an important progress towards understanding this question. Pioneer biodiversity experiments (Tilman et al. 1997; Hector et al. 2002; Roscher et al. 2004) have shown a general positive relationship between biodiversity and ecosystem functioning. Two alternative mechanisms have been proposed to explain how increasing biodiversity maximizes the rate and magnitude of ecosystem processes. First, increasing species diversity may increase the chance to select particular dominant plant species holding specific traits which may strongly impact ecosystem processes (the “sampling effect” in Huston 1997; Loreau 1998; Huston et al. 2000) in accordance with the “mass ratio” hypothesis (Grime 1998). Second, increasing species diversity may increase the niche complementarity between species (Hector et al. 1999; Gross et al. 2007b), increasing overall resource utilization and maximizing the rate of ecosystem functioning (Berendse 1982; Sala et al. 1989; Naeem et al. 1994). In this case, a fundamental expectation in communities characterized by high diversity level, is that interspecific competition is lower than intraspecific competition due to niche differences between species within communities (Chesson 2000; Gross et al. 2007b; Maire et al. 2012).

Previous diversity experiments have manipulated species diversity within one single trophic level, mainly within primary producers (Cardinale et al. 2011), or have tested how plant species diversity impacts the diversity of higher trophic levels (e.g. Downing & Leibold 2002; Cardinale et al. 2006; Scherber et al. 2010a; Dinnage et al. 2012; Tilman, Reich & Isbell 2012). However, it is now clearly recognized that it is not the species richness per se that influences ecosystem functioning but rather the functional traits of species within communities (Mouillot et al. 2011; De Bello et al. 2010). In this context, few studies have explicitly tested how functional diversity within higher trophic levels mediate their impact on primary producers (but see Duffy 2002 for marine ecosystem; Fontaine et al. 2005 for bee-plant interactions). Considering the role of higher trophic levels on many ecosystem functions (Belovsky & Slade 2000; Holt & Loreau 2002; Duffy et al. 2007), this issue may represent an important step forward to improve our ability to scale biodiversity impact trough the ecosystem level (Reiss et al. 2009).

Herbivores play a major role in regulating species and functional plant diversity and ecosystem functions (Olff & Ritchie 1998; Díaz et al. 2007b). Yet, most of the studies investigating plant- herbivore interactions have focused on single large mammal herbivore species (sheep or cattle; see Díaz et al. 2007b for review). However, herbivore communities such as insect communities can be extremely species rich (Novotny et al. 2006) and functionally diverse (Deraison et al. in press; Ibanez et al. 2013a). Grasshoppers are functionally diverse insect herbivores (van der Plas et al. 2012; Ibanez et al. 2013a) which are known to significantly impact plant communities, consuming up to 30% of plant biomass annually (Raynal 1989; Blumer & Diemer 1996). Their impact on plant biomass has

107

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale been shown to be linked to their functional traits (Deraison et al. in press). For instance, grasshopper species can vary greatly in size, implying that contrasted impacts on plant biomass can be expected (Brown et al. 2004; Schmitz & Price 2011; Moretti et al. 2013). Grasshoppers can also exhibit strong differences in traits related to resource acquisition such as mandibular strength (Clissold 2007). In this context, recent studies (Deraison et al. in press; Ibanez et al. 2013a) have demonstrated a strong linkage between mandibular traits and grasshopper feeding niche (Ibanez et al. 2013a) from which complementarity effects on plant biomass can be expected (Deraison et al. in press). Similar to what was observed within plant communities, increasing functional diversity of mandibular traits could increase the number of plant species eaten by grasshoppers thus increasing plant biomass pre-emption at the ecosystem level (Deraison et al. in press). However, this hypothesis would only hold if local resources are limiting for herbivores, implying competition between grasshopper individual species (Ritchie & Tilman 1992). In absence of resource limitation, increasing functional diversity between species (reflecting their feeding niche differences, Deraison et al. in press) would in contrast decrease overall impact of herbivores on plant biomass by decreasing herbivory pressure at the individual scale and increasing the range of plant species potentially eaten by herbivores at the community scale (resource dilution hypothesis; Otway, Hector & Lawton 2005; Thébault & Loreau 2003, 2005; Ives, Cardinale & Snyder 2005).

In this study, we tested experimentally how insect herbivore diversity impacts plant community biomass. Testing the effect of functional diversity on ecosystem processes requires specific designs (Gross et al. 2007b; Mouillot et al. 2011; Schittko & Wurst 2014) allowing to separate the effects of functional identity reflected by the mean trait value of the community (i.e. mass ratio processes) from functional diversity (i.e. complementarity processes). We set up a grasshopper biodiversity experiment using six functionally contrasted grasshopper species, specifically separating the effects of grasshopper functional identity from the effects of grasshopper functional diversity. We focused on contrasted traits that vary independently across species: body size, C:N ratio and mandibular strength (Deraison et al. in press). We hypothesized that: (i) Grasshopper impact on plant community biomass is related to grasshopper functional identity. In that case, the impact on plant community biomass increases proportionally as grasshopper body size and incisive strength increase. (ii) Grasshopper functional diversity impacts plant community biomass either positively or negatively, depending on grasshopper limitation by local resources. If plant resource is limiting,(i.e. in case of competition between grasshoppers) then increasing grasshopper functional diversity is expected to increase their impact on plant biomass (i.e. complementarity hypothesis), while the opposite is expected in case of none resource limitation

108

Chapitre 2

3 - Material and methods 3.1. Grasshopper experiment 3.1.1. Field site selection

The grasshopper biodiversity experiment was set up in two consecutive years from 27th July to 5th October 2012 and from 25th July to 4th October 2013 in a 0.9 ha old-grassland field located in the long term ecological research (LTER) site “Zone Atelier Plaine et Val de Sèvre” (46°11’N, 0°28’W) in central-western France. The selected grassland was a typical species rich calcareous grassland managed extensively (no fertilization, cutting frequency once or twice a year). Vegetation was dominated by grasses (average cover in June 2012: 38.5%; e.g. Arrhenatherum elatius, Bromus erectus, Dactylis glomerata), forbs (30.5%; e.g. Daucus carota, Salvia pratensis, Verbena officinalis) and legumes (7.5%; Lotus corniculatus, Medicago Arabica, Ononis repens, Trifolium pratense). The field site was chosen because of its high plant diversity (76 plant species were found over the duration of the experiment) in order to offer a wide range of plant functional types to grasshopper species.

3.1.2. Grasshopper experiment We selected six locally abundant grasshopper species: Chorthippus biguttulus L. (hereafter Cb), Chorthippus dorsatus Zett (Cd), Calliptamus italicus (Ci), Euchorthippus elegantulus Zeuner (Ee), Pezotettix giornae (Pg) and Pseudochorthippus parallelus Zett (Pp). These species were chosen as they are dominant in the study area (Badenhausser et al. 2012) and exhibit contrasted functional trait values with respect to their body size, mandibular traits and feeding preferences (Deraison et al. in press).

We manipulated the abundance of all six grasshopper species in contrasting species mixtures (experimental treatments) in order to test the effect of different grasshopper communities on plant community biomass. Four categories of treatments were established to test for the effect of species and functional diversity on plant community biomass: (i) a control treatment with no grasshoppers; (ii) single grasshopper species treatments to evaluate the effect of each species individually on plant community biomass (6 treatments); (iii) three species mixture treatments (6 treatments) and (iv) a six species mixture treatment. In addition, we used the three-species treatments to create contrasting grasshopper assemblages characterized by different community means and variances of body size and mandibular traits (see supporting information in Appendix S1 for more information on the experimental design).

The experiment was laid out as a randomized block design with five blocks and a total of 70 cages. Cages measured 1 m³ and were made from transparent insect proof netting (PE 22.30, 920×920µ,

109

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale

DIATEX, France). All treatments were randomly assigned within each block. Grasshopper density was fixed at 24 individuals per m² with a constant sex ratio of one. 24 individuals per m² is a density at which a significant effect on plant biomass can be expected (Raynal 1989; Scherber et al. 2010b). It is also a realistic density observed in the study area. For instance, adult density can range between 0 to 60 individuals/m² depending on the grassland considered (Badenhausser 2012) and a density of grasshoppers above 20 individuals/m² can be observed in 10% of the grasslands (Badenhausser, pers. data).

Before the start of the experiment, botanical surveys were conducted in the 70 cages in early summer 2012 and 2013 to estimate the initial abundance of each plant species. We visually estimated the cover of each plant species in nine quadrats (10 cm × 10 cm) regularly spaced every 20 cm within each cage. We also removed aboveground invertebrates and predators (e.g. spiders) from all cages using a vacuum cleaner.

To start the experiment, young adults of each grasshopper species were collected from nearby grasslands in the study area just before the beginning of the experiment. Each individual was sexed and randomly transferred into the different treatments. In total, 1560 individuals were caught to initiate the experiment.

During the experiment, we checked every two weeks: (i) grasshopper survival by counting the number of living individuals in each cage; (ii) the presence of other aboveground invertebrates (e.g. spiders) which were removed by hands if present. We replaced dead grasshopper individuals in order to keep the density constant using adult grasshoppers caught at that time in the study area. One month before the end of the experiment in each year, grasshopper replacement was stopped to evaluate grasshopper survival in response to inter- and intraspecific competitive interactions. At the end of September 2012 and 2013, we removed grasshopper individuals by hand from each cage. Grasshopper species survival was then measured within each treatment as the proportion of surviving individuals.

3.1.3. Grasshopper impact Aboveground plant biomass was measured in 2012 and 2013 in each cage at the end of the experiment, i.e., after grasshoppers were removed. We harvested all plant biomass above a cutting height of 5 cm from the soil surface within a 50 cm × 50 cm quadrat to mimic the effect of mowing. Plant material was oven-dried at 60°C for 72h and weighed. We also harvested the surrounding plant biomass inside and outside the cages. Grasshopper impact was then calculated by comparing the total biomass within each herbivory treatment with the total biomass in the control treatment (no herbivore) of the same block using the log response ratio (LNRR) (Suding et al. 2003) as follows:

) (eqn 1)

110

Chapitre 2

A LNRRimpact of zero means that the grasshopper species had no impact on plant biomass, i.e. the harvested biomass was similar in the control cages compared with the cages with grasshoppers. When

LNRRimpact > 0, the grasshopper species had removed plant biomass. An increasing value is related to a higher grasshopper impact.

Plant biomass was also monitored every three weeks in each cage during the time of the two-year experiment by harvesting two small quadrats (15 cm × 15 cm) located outside the 50 cm × 50 cm quadrat used for the final biomass measurements. Plant biomass did not vary during the experiment (data not shown) likely due dry summers in 2012 and 2013 (no major rain events during the experiment). Hence, differences in total biomass at the end of the experiment in the 50 cm × 50 cm quadrats can be interpreted with confidence as the direct effect of grasshoppers on plant biomass in the herbivory treatments.

3.2. Grasshopper & plant trait measurements 3.2.1. Grasshopper traits Grasshopper traits were measured in 2011 in a companion study (Deraison et al. in press) on 10 individuals per sex and per grasshopper species. Individuals were randomly chosen from a pool of individuals collected in the study area between 2009 and 2011 and stored in alcohol. Trait measurements were performed using a stereo microscope (Leica Microsystems M50) equipped with an integrated high definition microscope camera (Leica IC80 HD). Body size (BS) was measured as the length (mm) from the head to the femur apex of the posterior legs (Defaut 2012). The incisive strength (IS) was calculated following Ibanez et al. 2013a:

(eqn 2)

where Ri is the incisive region length (mm), A the mandible section area (mm²), La the adductor muscle lever and Li the incisive lever, La and Li being estimated using proxies described in Ibanez et al. (2013a). Grasshopper C:N ratio was quantified using individuals of each species and sex collected at the end of the first year-experiment in 2012. Carbon and nitrogen content of each sample was determined using a CHONS microanalyser (Carlo Erba 1500). For each grasshopper trait, we used the mean value per trait and per species for subsequent analyses.

We characterized the functional identity and diversity in each experimental treatment using grasshopper body size (BS), incisive strength (IS) and C:N ratio. To do so, we calculated two metrics: the community-weighted trait value (CWT) (Violle et al. 2007) and the functional dispersion (FD)

(Laliberté, Shipley & Laliberté 2010). The CWTg is the mean trait value of the grasshopper community, weighted by the relative abundance of each species and was calculated for each trait as follows:

111

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale

(eqn 3)

where pi is the relative abundance of the grasshopper species i and n is the total number of species per cage.

FDg is similar to the variance of the community trait distribution and was only calculated for incisive strength since it may reflect grasshopper feeding niche diversity (Deraison et al. in press). It was calculated as follows:

(eqn 4)

where pi is the relative abundance of the grasshopper species i and zi is the absolute difference between the mean value of the trait considered of the species i and the mean trait value of the entire community.

3.2.2. Plant traits Ten functional traits were measured in each cage to test whether grasshopper species impact was mediated by the functional structure of plant species. Leaf traits related to (1) Leaf chemical composition: leaf nitrogen content (LNC), carbon/nitrogen ratio (C:N) and leaf carbon content (LCC); (2) Leaf morphology: specific leaf area (SLA), leaf dry matter content (LDMC) and leaf thickness (LT); and (3) Architectural traits: leaf area (LA), leaf length (LL), perimeter/leaf length ratio (P:LL) and vegetative height (VH). SLA, LNC reflected plant relative growth rate (Wright et al. 2004). LDMC is related to leaf toughness and to biomechanical leaf properties mediating herbivore preferences (Seath 1977; Lucas 2004; Ibanez et al. 2013a). C:N ratio determines the stoichiometric relationships between plants and herbivores and may influence the quantity of leaves that a herbivore needs to eat to achieve nutrient regulation but also the selective choice of herbivores (Hillebrand et al. 2009).

Plant traits were measured in the experiment in early July 2013. We selected plant species representing more than 80% of the total biomass per cage. Trait measurements were carried out on 8 individuals per species and cage using standardised protocols (Cornelissen et al. 2003). We calculated the multi-trait FD value per cage (hereafter FDp-multi) considering all traits together following Laliberté

& Legendre (2010). FDp-multi was calculated as the abundance weighted mean of the functional distances of all species to the common centroid of all species.

(eqn 5)

where pi is the relative abundance of the plant species i and zji is the absolute difference between the mean value of the trait j of the species i and the mean trait j value of the entire community.

112

Chapitre 2

CWT metrics were also calculated as explained above for each plant community (CWTp) in each cage. We selected three plant traits which may influence grasshopper food selection (Deraison et al., in press) and grasshopper impact on plant biomass: LDMC, C:N ratio and VH (CWTp_LDMC,

CWTp_C:N, CWTp_VH).

3.3. Grasshopper feeding preferences At the end of the experiment, we measured grasshopper herbivory for each plant species per cage to quantify the feeding preferences of grasshoppers at the community scale. In 2012 and 2013, herbivory was measured in each cage on plant species that represented 80% of the total plant cover. For each plant species in each cage, we randomly sampled 10 tillers for grasses or 10 stems for legumes and other forbs. We then visually estimated the proportion of leaf area which was consumed by grasshoppers (in steps of 5%) for each leaf belonging to each harvested tiller or stem. We then averaged observed herbivory for each plant species in each cage. Observed herbivory ranged from 0 (when leaves were intact) to 100% when leaves had been entirely consumed leaving only the plant stem. Over the two years, we obtained an observed herbivory per grasshopper cage for 38 plant species over a total of 41 species present within experimental cages.

Using herbivory data, we then quantified the mean preferences and diet breadth in each grasshopper treatment as a function of the plant traits. The preference weighted mean (PWM) reflected the mean preference position of the grasshopper community i.e. the mean plant trait value which had the highest observed herbivory for a given grasshopper community combining the two-year herbivory. PWM was calculated for each grasshopper treatment and for LDMC and C:N plant traits as follows:

(eqn 6)

where ai is the relative observed herbivory of the plant species i and n is the total number of plant species over the two-year experiment.

The preference breadth (PB) reflects the diversity of plant species consumed by grasshoppers as a function of the trait value of the plant species i, weighted by the observed herbivory on plant species i. PB is similar to the FD index and was calculated as follows:

(eqn 7)

where ai is the relative observed herbivory of the plant species i and zi is the absolute difference between the mean value of the trait considered of the plant species i and the mean trait value of the entire plant community. As for PWM, PB was calculated using LDMC and C:N ratio plant traits.

113

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale

PWM and PB measurement reflects a community level measurement of grasshoppers´ feeding niche (Joern 1979; Ibanez et al. 2013b).

3.4. Grasshopper Survival Using survival data collected at the end of the experiment, we quantified intra and inter-speciﬁc interactions between grasshoppers by comparing the survival of each grasshopper species when interacting with themselves (mono-specific treatments) to their survival when interacting with other species (3- and 6- species treatments). To do so, we used the log response ratio for each grasshopper species i:

(eqn 8)

A LNRRsurvival > 0 indicates that grasshopper species survival was higher when interacting with other species than when interacting with themselves, i.e. interspecific competition < intraspecific competition. A LNRRsurvival < 0 indicates the opposite, i.e. interspecific competition > intraspecific competition.

If niche complementarity occurs between grasshopper species, then the outcome of competitive interactions will be a function of the niche difference observed between grasshoppers (Mayfield & Levine 2010). Assuming that trait differences between species reflect species niche differences (Maire et al. 2012), we calculated a functional dissimilarity index (FDg-inter) to test the effect of grasshopper traits on their survival. The index was calculated in each multispecies mixture (3- and 6- species treatments) and for each grasshopper trait (BS, IS and C:N ratio), such as:

(eqn 9)

where Traiti is the trait mean value per sex and per grasshopper species i. FDg-inter is thus the average distance of a grasshopper species i from its competing species j divided by the number of pairwise interactions in a given grasshopper mixture (5 in 3- species treatments and 11 in 6- species treatment).

3.5. Data analysis All statistical analyses were performed using the R environment for statistical computing (R Development Core Team 2011), version 3.0.2.

3.5.1. Grasshopper community impact on plant biomass We tested four consecutive models to link grasshopper communities and their functional diversity to their impact on i/ the observed plant community biomass harvested at the end of the experiment and

114

Chapitre 2

ii/ the LNRRimpact (see eqn. 1). The first model (species identity model) tested the effect of grasshopper species treatments (13 levels). The second model (species diversity model) tested the effect of grasshopper species diversity, i.e. the number of grasshopper species within each treatment (1, 3 or 6 species). The third and the fourth model (functional diversity models) evaluated the effects of the functional composition of grasshopper communities in each cage by explicitly distinguishing the effects of grasshopper community functional identity (CWTg_BS, CWTg_C:N, CWTg_IS) and niche diversity (FDg_IS). Since some of CWTg metrics were correlated (Appendix S1, fig. 1B), competing models were tested only using independent covariates. In the fourth model, we also integrated the effect of the local plant community within each cage. In that case, we assumed that the impact of grasshoppers was not only directly related to their trait values but also to the functional characteristics of the local plant community, i.e. plant community functional identity (CWTp) for three selected traits (CWTp_LDMC, CWTp_C:N, CWTp_VH) and plant multi-trait functional diversity

(FDp-multi). Since CWTp metrics may be correlated (Appendix S2), we tested competing models including independent CWTp metrics and FDp-multi.

To model plant biomass and LNRRimpact we used linear mixed effect models with the lme4 package (Bates, Maechler & Bolker 2014). The cage number (from 1 to 70 cages) was included as a random factor to account for repeated measurements over the two successive years. Year and block were included as fixed effects. Mean grasshopper survival per cage and year was included in the models to correct for a potential effect on plant biomass (Appendix S3) leading to exclude the control treatment with no grasshopper in the biomass models (13 levels and n = 130). All covariates were standardized (mean-centred and divided by the standard deviation) to interpret parameter estimates on a comparable scale (Schielzeth 2010b), plant biomass data were log transformed and model residuals were inspected for constant variance and normality. In all models, interaction terms between year and explanatory variables were included. The Akaike information criterion, corrected for small sample sizes (AICc), was used to select the best models (Burnham & Anderson 2002). Finally, post hoc analyses were performed using the function glht (package multcomp, Hothorn, Bretz & Westfall 2008) to check the differences between treatments (Tukey test).

3.5.2. Grasshopper traits and feeding niche We tested that a difference in grasshopper trait values was related to a difference in feeding niche between species. More precisely, we tested whether the functional diversity of grasshopper community (FDg metrics) reflects niche complementary i.e. the feeding niche breadth (PB) and whether the functional identity of grasshopper community (CWTg metrics) reflects an optimum of food preferences (PWM). To test these hypotheses, we modelled i/ grasshopper functional feeding preferences over the two years (PWM_LDMC, PWM_C:N) in each herbivory treatment using

115

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale independently either CWTg_BS, CWTg_C:N or CWTg_IS of the 13 treatments as covariates, ii/ grasshopper feeding niche breadth (PB_LDMC log-transformed, PB_C:N) in each herbivory treatment using independently either FDg_BS, FDg_C:N and FDg_IS of the 13 treatments as covariates in linear effect models (lm function) (n = 13). We also added quadratic terms of the covariates in the models.

3.5.3. Intra and interspecific interactions between grasshoppers We tested the relative importance of intra vs interspecific interactions on grasshopper survival using LNRRsurvival (see eqn 8). We first tested whether the six different grasshopper species showed contrasting responses to competition as a function of their species identity and sex. Second, we substituted grasshopper species identity and sex by the mean trait value of the sex/species (IS, BS,

C:N ratio) and trait dissimilarity (FDg-inter of BS, C:N and IS see eqn 9) to test the effect of grasshopper niche differences on competitive interactions. Third, we included the effect of plant community functional structure (CWTp_VH, CWTp_C:N, and FDp-multi) assuming that competitive interactions between grasshoppers are a function of the local limiting resources (Ritchie & Tilman 1992).

We used mixed effect models to assess the effect of grasshopper species identity, grasshopper sex and grasshopper functional structure as fixed explanatory variables. Year and block were included as fixed effects to test for a potential bias of abiotic conditions on grasshopper survival (n = 480). We used the Akaike information criterion corrected for small sample size (AICc) to select the best models. All the explanatory variables were standardized (mean-centred and divided by the standard deviation) and model residuals were inspected for constant variance and normality. In all models, interaction terms between year and explanatory variables were included but they were not significant. Finally, post hoc analyses were performed using the function glht (package multcomp, Hothorn, Bretz & Westfall 2008) to check the differences between treatments (Tukey test).

4 - Results 4.1. Grasshopper community impact on plant biomass Plant biomass in cages without grasshoppers (control treatment) was 136.00 g/m² (± SE 21.29) while in cages with grasshoppers it ranged from 52.68 g/m² (± SE 10.42) for the less productive herbivory treatment (the 6 species mixture) to 121.07 g/m² (± SE 17.26) for the most productive herbivory treatment (the single species treatment Pg) (Figure 1A). When compared with the control treatment, grasshopper community impact ranged from 10.98% (in Pg treatment) up to 61.26% (in the

6 species treatment) of the total plant biomass. Accordingly, the log response ratio LNRRimpact was the

116

Chapitre 2 lowest in the single species treatment Pg (0.16 ± SE 0.14) and the highest in the 6 species treatment (1.09 ± SE 0.19) (Figure 1C).

Linear mixed effect models revealed a significant effect of herbivory treatments on plant standing biomass observed at the end of the experiment and on grasshopper relative impact (LNRRimpact) as shown by model selection results (Table 1, model 1). These results translated into a negative and significant relationship between grasshopper species richness within communities and plant standing biomass (Fig. 1B, Table 1, model 2). It indicated a negative impact (LNRRimpact) of grasshopper species richness on plant community biomass (Fig. 1D, Table 1, model 2).

The functional structure of grasshopper communities explained their impact on plant community biomass. Grasshopper trait identity and diversity explained in a similar extent the effect of grasshopper community on plant biomass (Table 1, Table 2, models 3 & 4). Model 3 and 4 selection results showed that communities dominated by grasshoppers with strong incisive (CWTg_IS) or communities which exhibited high incisive strength diversity (FDg_IS) reduced plant biomass, i.e., had a negative impact on plant biomass (CWTg-IS: estimate = -0.09 ± 0.05; FDg-IS: estimate = -0.15 ± 0.05). In these models (Table 1, Table 2), the effect of grasshopper community body size

(CWTg_BS) was not significant, while grasshopper community C:N ratio (CWTg_CN) had a significant effect on plant biomass and on grasshopper impact on plant biomass. Grasshopper communities characterized by a high C:N ratio had a low impact on plant biomass (LNRRimpact)

(CWTg-CN: estimate = -0.09 ± 0.05). In model 4, we also found a strong effect of the functional structure of the local plant communities. Plant biomass was higher when plant communities had a high vegetative height (CWTp_VH) (CWTp_VH: estimate = 0.16 ± 0.06) and high multi-trait index of functional diversity (FDp-multi) (FDp-multi: estimate = 0.16 ± 0.05). It indicated that tall or functionally diverse plant communities are less impacted by grasshopper communities. Other plant traits, i.e., LDMC and C:N ratio of plant communities, were not selected in the selected model 4 (Table 1, Table 2). Overall, the best model among the four selected models was model 4 which included both grasshopper and plant community structure and diversity (Table 1).

117

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale

Fig. 1. Average biomass (g/m²) harvested at the end of the experiment over the two years (A) per grasshopper treatment (Grasshopper treatment: Fratio1,12 = 3.53, P < 0.001; Survival: Fratio1,1 = 12.2, P < 0.001; Year: Fratio1,1 = 46.67, P < 0.001; Block: Fratio1,4 = 0.48, P = 0.75; Year:Block: Fratio1,4 = 2.91, P = 0.03) (B) per number of grasshopper species per cage (Number of grasshopper species: Fratio1,2 = 4.96, P = 0.01; Survival: Fratio1,1 = 8.09, P = 0.006; Year: Fratio1,1 = 50.34, P < 0.001; Block: Fratio1,4 =0.35, P = 0.84; Year:Block: Fratio1,4 = 3.17, P = 0.02). Average LNRRimpact over the two years (C) per grasshopper treatment (Grasshopper treatment: Fratio1,12 = 3.53, P < 0.001; Survival: Fratio1,1 = 12.23, P < 0.001; Year: Fratio1,1 = 5.45, P = 0.02; Block: Fratio1,4 = 0.48, P = 0.75; Year:Block: Fratio1,4 = 2.91, P = 0.023) and (D) per number of grasshopper species per cage (Number of grasshopper species: Fratio1,2 = 4.97, P = 0.01; Survival: Fratio1,1 = 8.09, P = 0.006; Year: Fratio1,1 = 6.60, P = 0.01; Block: Fratio1,4 = 0.35, P = 0.84; Year:Block: Fratio1,4 = 3.17, P = 0.02). Signiﬁcant differences (P < 0.05) between grasshopper treatments are represented by different letters (a, b) calculated by multiple comparisons for parametric linear mixed effect models. Abbreviations are Cb: Chorthippus biguttulus, Cd: Chorthippus dorsatus, Ci: Calliptamus italicus, Ee: Euchorthippus elegantulus, Pg: Pezotettix giornae, Pp: Pseudochorthippus parallelus. Ø referred to the control treatment with no grasshopper and SixSp to the six species mixture.

118

Chapitre 2

Table 1. Linear mixed effect model selection results testing the effect of grasshopper and plant communities on plant biomass (biomass in g/m² log transformed) and on grasshopper impact (LNRRimpact). Selected models and AIC of the selected models.

Plant Biomass LNRRimpact Model Selected model AICc Selected model AICc

1 Year + Block + I(Year-Block) + Treatment + Grasshopper 185.9 Year + Block + I(Year-Block) + Treatment + Grasshopper 185.9 survival survival 2 Year + Block + I(Year-Block) + Nb species + Grasshopper 196.0 Year + Block + I(Year-Block) + Nb species + Grasshopper 196.0 survival survival 3 Year + Block + I(Year-Block) + CWTg_IS + CWTg_CN + 181.5 Year + Block + I(Year-Block) + CWTg_IS + CWTg_CN + 181.5 FDg_IS + Grasshopper survival FDg_IS + Grasshopper survival 4 Year + Block + I(Year-Block) + CWTg_IS + CWTg_CN + 172.9 Year + Block + I(Year-Block) + CWTg_IS + CWTg_CN + 172.9 FDg_IS + Grasshopper survival + CWTp_VH + FDp-multi FDg_IS + Grasshopper survival + CWTp_VH + FDp-multi 1

119

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale

Table 2. Results of the linear mixed effect models testing the effect of grasshopper functional traits (Model 3) or of grasshopper and plant functional traits (CWT and FD) (Model 4) on their impact on plant biomass referring to the biomass harvested at the end of the experiment or on the LNRRimpact (see eqn 1 in the main text). Results for the fixed effects for the block and the year. CWT and FD referred to community weighted trait value and functional diversity respectively and were calculated within each cage. IS corresponded to grasshopper incisive strength, CN to carbon:nitrogen ratio and VH to plant vegetative height, FDp-multi to the functional diversity multi-trait considering all plant traits together.

Model 4 : grasshopper functional diversity and functional Model 3 : grasshopper functional diversity characteristics of the local plant community Model parameters d.f. F ratio P d.f. F ratio P

Biomass (g/m²) Year 1 47.81 < 0.001 1 37.93 < 0.001 Block 4 0.5 0.73 4 0.34 0.84

I(Year-Block) 4 2.97 0.03 4 3.02 0.03

Grasshopper survival 1 16.37 < 0.001 1 11.92 < 0.001 CWT _IS 1 3.97 0.05 1 7.83 0.007 g CWT _CN 1 3.91 0.04 1 5.31 0.02 g FD _IS 1 11.32 < 0.001 1 7.41 0.008 g CWT _VH 1 7.66 0.008 p FDp-multi 1 10.31 0.002

Error 116 114 Model parameters d.f. F ratio P d.f. F ratio P

Year 1 5.39 0.02 1 2.70 0.1

Block 4 0.5 0.74 4 0.34 0.8

I(Year-Block) 4 2.97 0.03 4 3.01 0.02

Grasshopper survival 1 4.05 <0.001 1 3.45 0.001 CWTg_IS 1 13.62 0.05 1 2.79 0.01 CWTg_CN 1 1.96 0.04 1 2.30 0.02 LNRRimpact FDg_IS 1 3.32 < 0.001 1 8.32 0.006 CWTp_VH 1 2.76 0.007 FD 1 3.21 0.003 p-multi Error 116 114

120

Chapitre 2

In all analyses (Fig. 1 & Table 2), grasshopper survival increased grasshopper impact and a significant year effect was observed on plant biomass but not on the impact (LNRRimpact). It indicated that while biomass production was higher in 2013 than in 2012 due to a dry summer in 2012, grasshopper impact was the same in the two years.

4.2. Relationship between grasshopper traits and their feeding niche We observed a strong relationship between community grasshopper traits and their feeding preferences. We found positive correlations between CWTg_IS and PWM_LDMC (r² = 0.71, F =

311.8, P < 0.001) and between CWTg_IS and PWM_CN (r² = 0.43, F = 101.3, P < 0.001) (Fig 2). The grasshopper communities characterized by strong incisive strength preferred plants with high LDMC or C:N ratio. The third positive correlation was between FDg_IS and PB_LDMC (r² = 0.63, F = 215.8, P < 0.001) indicating that grasshopper communities with high FD for incisive strength translated into a wider range of plant eaten as function of their LDMC. We found no significant correlation between grasshopper BS or C:N ratio (CWTg and FDg) and their feeding niche preferences and breadth (PWM and PB).

121

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale

28 (A)

PWM-LDMC 20

18 r ² = 0.71 *** 16 0.06 0.08 0.10 0.12 CW-IS 23

22 (B)

PWM-C:N 18

17 r² = 0.43* 16 0.06 0.08 0.10 0.12

1.2 CW-IS (C) 1.0

0.8

0.6

PB-LDMC

0.4 r² = 0.63** 0.2 0 2 4 6 8 10 12 14 FD-IS

Fig. 2. Pearson correlations between grasshopper functional traits and their feeding preferences. Abbreviations are: community weighted trait (CWT, see eqn 3 in the main text), functional diversity (FD, see eqn 4), preference weighted mean (PWM, see eqn 6), preference breadth (PB, see eqn 7), leaf dry matter content (LMDC), incisive strength (IS), carbon nitrogen ratio (C:N)

122

Chapitre 2

4.3. Intra and interspecific interactions between grasshoppers Contrasting responses to intra- and interspecific competition was observed among grasshoppers

(Figs. 3 & S3). LNRRsurvival ranged from 0 (i.e. intraspecific competition = interspecific competition in case of C. dorsatus males and females) to significant and positive values (i.e. intraspecific competition > interspecific competition in case of P. parallelus & C. italicus males). It indicated that grasshopper survival is generally lower in intraspecific mixture than in interspecific ones and suggested that interspecific interactions between grasshoppers are negligible compare to intra. A strong effect of grasshopper sex was also observed, males being generally more impacted by intraspecific competition than females.

Fig. 3. Average LNRRsurvival over the two years between grasshopper species and sex (M : males and F: females) (Grasshopper species identity: Fratio1,5 = 3.66, P = 0.003; Grasshopper species identity:Sex: Fratio1,6 = 5.91, P < 0.001). Signiﬁcant differences (P < 0.05) between grasshopper treatments are represented by different letters (a, b, c) calculated by multiple comparisons for parametric linear mixed effect models. See Figure 1 for species abbreviations.

The outcome of competitive interactions was explained by the functional identity and dissimilarity observed between co-occurring grasshoppers as well as the characteristics of the local plant communities (Table 3). The selected grasshopper traits in the model were IS and CN ratio. We found a strong and negative effect of grasshopper IS and CN on the LNRRsurvival. Grasshopper species with weak mandibles and low C:N ratio showed a higher intraspecific competition compared to inter (intraspecific competition > interspecific competition) while grasshoppers with strong mandibles and high C:N ratio are not impacted by competition (survival closed to 100% in intraspecific and 123

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale

interspecific competition treatments). We also observed a significant and positive effect of grasshopper functional dissimilarity. The more the grasshopper differed in their incisive strength

within communities the highest was LNRRsurvival. It indicated that grasshopper survival was improved in interspecific mixtures if competing grasshoppers differed in their incisive strength. Finally, we also found that competition between grasshoppers was impacted by the functional traits of plant species

within cages. We found a negative effect of FDp-multi and CWTp_VH on LNRRsurvival (Table 3). It indicated that intraspecific competition decreased as plant communities get taller or functionally richer.

Table 3. Results of the linear mixed effect models testing the effect of grasshopper functional dissimilarity index (FDg-inter, see eqn 9), grasshopper mean trait values and plant functional traits (CWTp and FDp-multi, see eqn 3 & 5) on the LNRRsurvival (see eqn 8). CWT and FD referred to community weighted trait value and functional diversity respectively and were calculated for plants within each cage. IS and CN corresponded to the mean trait value per species/sex of grasshopper incisive strength and carbon : nitrogen ratio respectively, VH to plant vegetative height and FDp-multi to the functional diversity multi-trait considering all plant traits together. Model parameters d.f. Estimates F ratio P IS 1 -0.036 14.68 < 0.001 CN 1 -0.041 8.12 < 0.001

FDg-inter_IS 1 0.024 3.92 0.024

FDg-inter_BS 1 -0.015 4.87 0.126 FDg-inter_CN 1 0.020 3.16 0.073

CWTp_VH 1 -0.034 5.68 0.002 FDp-multi 1 -0.022 4.18 0.041

Error 47 2 AICc -189.5 1

124

Chapitre 2

5 - Discussion We have tested the impact of species and functional diversity within a grasshopper community on plant community biomass. Grasshopper communities considerably affected plant biomass, but experimental grasshopper communities also showed marked differences in their impact, ranging from 0% up to 60% of the total biomass at the end of the growing season (Fig. 1). Functional identity and diversity of the grasshopper communities were important factors mediating their effect on plant biomass. In this context, incisive strength was among the most important traits as it determined feeding preference optima of grasshopper communities as well as the range of plant species potentially eaten by herbivores. In particular, a higher functional diversity of incisive strength reduced competitive interactions between grasshoppers and increased their impact on plant biomass. Our study also highlighted the fundamental role of plant functional diversity in regulating herbivore impact on plant community biomass.

Grasshopper community impacts were predicted from the functional differences observed across and within herbivore communities. In particular, we found that both grasshopper community functional identity (CWT) and diversity (FD) determined herbivore impact on plant biomass. Our results suggest that mass-ratio and niche complementarity processes are likely equally important determinants of herbivore impact on primary producers. This result contrasted with previous biodiversity experiments (de Bello et al. 2010 for review) which generally highlighted the overwhelming importance of mass ratio processes in governing ecosystem functioning (Garnier et al. 2004; Mokany, Ash & Roxburgh 2008; Roscher et al. 2013; but see Fargione et al. 2007; Mouillot et al. 2011). This result can be explained because interspecific interactions between grasshoppers were negligible compared to intraspecific interactions, as shown when comparing grasshopper species survival between monospecific and mixture communities (Fig. 3). Niche complementarity in resource acquisition may thus be a fundamental property of herbivore communities (see Fontaine et al. 2005 for similar evidence in pollinator communities). In this context, incisive strength appeared as a key trait in determining grasshopper feeding niche complementarity and their impact on plant biomass.

Incisive strength has been primarily hypothesised to reflect the ability of grasshoppers to cut hard leaves (Clissold 2007). Grasshopper species with stronger mandibles being able to eat tougher plants where leaf toughness was hypothesised to act as a barrier trait (following a threshold rule, see Seath 1977; Lucas 2004). Under the barrier trait hypothesis, increasing the community level incisive strength (CWTg-IS) is predicted to increase the range of plant trait values damages by grasshoppers.

We did not find such results in our study (non-significant relation between CWTg-IS and their niche preference breadth of LDMC, PB-LDMC) but only a positive relationship between CWTg-IS and the grasshopper feeding niche optimum of LDMC (PWM-LDMC) (Fig. 2A). Grasshoppers with strong incisive strength targeted tough leaves and did not eat tender leaves, supporting complementary feeding preferences between grasshopper species (in accordance with Ibanez et al. 2013a; Deraison et

125

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale al. in press). This is typically the case of E. elegantulus characterised by strong incisive strength which mainly consumed tough leaves of grass species such as B. erectus and F. rubra and avoid tender leaves (Deraison et al. in press). In addition, it has been experimentally demonstrated (Ibanez et al. 2013a) that grasshoppers with weak mandible strength (P. giornae and C. italicus) are physically able to cut hard leaves while they generally consumed tender leaves at higher quantity.

Herbivore functional identity (CWT) had also an important impact on plant community biomass, suggesting that the mass ratio process partly determined the impact of grasshoppers (Table 2). First, we found a strong positive effect of CWTg-IS on plant biomass (Table 2, model 3). As incisive strength reflects feeding niche preferences, this relationship reflects the linkage of the feeding niche preferences of grasshoppers and the functional characteristic of plant communities within cages. Indeed, plant community was dominated in our experiment by grass species characterized by high LDMC (Appendix S4). As a consequence, higher impact was observed for grasshopper communities characterized strong incisive strength (i.e. communities including C. dorsatus, E. elegantulus). Grasshopper communities with weaker incisive strength (i.e. communities including C. italicus, P. giornae) had only a limited impact, as they consumed mostly subordinate and rare plant species (Deraison et al. in press). This difference was also reflected in the analyses of grasshopper survival

(Table 3). We found a negative relationships between IS and LNRRsurvival indicating that grasshoppers with weak mandibles suffered from intraspecific competition while grasshoppers with strong mandibles was not impacted by competition (100% survival in intra and interspecific treatments). By targeting dominant plant type, grasshoppers with strong mandibles might have been less food limited than grasshoppers with weak mandibles targeting subordinate and rare species.

We also found a significant effect of grasshopper C:N ratio on plant biomass. Feeding preferences have been hypothesised to be determined by the stoichiometric match between grasshopper and plant species in order to maximise nutrient regulation (Behmer & Joern 2008; Hillebrand et al. 2009; Joern et al. 2012). We did not find such a clear linkage between herbivore feeding preferences and their C:N ratio. In contrast, the positive effect of grasshopper C:N ratio could reflect the nutrient demand of grasshopper species, i.e. the biomass quantity that needs to be eaten to achieve a given nutrient demand (see the “metabolic theory” in Brown et al. 2004; Schmitz & Price 2011). C:N ratio was negatively correlated with grasshopper body size (Appendix S1B). Tall species are predicted to exhibit higher metabolism rate thus exhibiting lower C:N ratio and higher resources demand (Hillebrand et al. 2009). Consistently, we also found that grasshopper with low C:N ratio suffer more from competition, indicating that tall grasshoppers tend to be more food limited than small ones (Table 3).

Increasing incisive strength differences within grasshopper communities decreased interspecific interactions (Table 3) and translated into a higher impact on plant community biomass (Table 2). This result confirmed that incisive strength is an important trait reflecting niche complementarity between 126

Chapitre 2 herbivores and validate its importance in determining grasshopper impact on primary producer. However, increasing impact on plant biomass with an increase of herbivore functional diversity would only occur in case of resource limitation (resource dilution in absence of resource limitation, Otway et al. 2005). Hence, our study provides an experimental demonstration of the importance of competition in regulating arthropod impact on plant biomass (see also Ritchie & Tilman 1992) and that arthropod communities can be limited by plant resources under field conditions. Finally, it further confirms theoretical predictions, showing that increasing niche complementarity within upper trophic levels may increase their impact on primary producers (Sapijanskas & Loreau 2010).

Further, our study highlights that high plant functional diversity reduced the negative impact of grasshopper communities on plant community biomass (Table 3). By increasing plant functional diversity, grasshopper interactions shifted from positive (intraspecific competition > interspecific competition) to closed to zero (with 100% survival in intraspecific & interspecific treatments). This may indicate that resource limitation is alleviated under high plant diversity (Otway et al. 2005) thus diluting grasshopper impact at the community scale (Thébault & Loreau 2003, 2005; Ives, Cardinale & Snyder 2005). This result is also confirmed by previous studies which demonstrated that species- rich plant communities may support highly diverse arthropod communities (Haddad et al. 2001; Novotny et al. 2006; Scherber et al. 2010a). Generally, plant communities characterized by a high functional diversity and a low vegetative height had a weaker proportion of grass species compared to legume or other forbs species. Thus, grasshopper species which mainly consumed grasses (e.g. C. dorsatus, E. elegantulus) were food limited and experienced more interspecific than intraspecific competition, minimizing their impact on plant biomass. In addition, grasshopper species which preferred legumes or forb species (e.g. C. italicus, P. giornae) were not limited by plant resources, decreasing interspecific competition.

6 - Conclusion Integrating functional diversity within multi-trophic levels may represent an important step forward to improve our ability to scale biodiversity changes into future ecosystem functioning (Reiss et al. 2009). Our study contributes to the development of a trait-based approach in a multi-trophic perspective by providing a first experimental test on the effect of herbivore diversity on plant community biomass. Mechanisms driving herbivore community impact on plant biomass may be context dependent in terms of herbivore functional identity and diversity including mass ratio or niche complementarity effects on ecosystem functioning. Incisive strength was among the key traits reflecting grasshopper community feeding preferences and competitive interactions, thus determining herbivore impacts on primary producers. We also demonstrated the importance of integrating local plant functional characteristics in a trait-based approach to predict the effect of herbivores on plant

127

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale biomass. Plant functional traits can change and minimize herbivore community impact when resources are not limiting and then modify herbivore biotic interactions.

Because grasshopper communities may have a strong impact on plant biomass, they may profoundly alter plant community composition over time and then modify important ecosystem functions (e.g. N cycling, productivity or plant community diversity). However, how functionally diverse herbivore communities may impact the dynamics of plant productivity and functional diversity remains to be explored.

128

Chapitre 2

7 - Supporting information Appendix S1. Experimental design and grasshopper functional traits

Fig. 1A. Distribution of the grasshopper treatments within each of the five blocks over the two years of the experiment. One square represented one cage containing 24 grasshopper individuals per m² with a constant sex ratio of one. Each cage corresponded to a 1 m3 enclosure cage made from transparent insect proof netting (PE 22.30, 920×920µ, DIATEX, France). The letters corresponded to the six grasshopper species selected in the experiment: Cb: Chorthippus biguttulus, Cd: Chorthippus dorsatus, Ci: Calliptamus italicus, Ee: Euchorthippus elegantulus, Pg: Pezotettix giornae, Pp: Pseudochorthippus parallelus. Ø referred to the control treatment with no grasshopper. We manipulated the six grasshopper species in contrasted species mixtures (experimental treatments). Four main treatments were established: (i) a control treatment with no grasshoppers; (ii) a single grasshopper species treatment to evaluate the effect of each species individually on plant community biomass; (iii) a three species mixture treatment and (iv) a six species mixture treatment to test for the effect of species and functional diversity on plant community biomass. In addition, we used the three species treatment to create contrasted grasshopper assemblages characterized by different community mean (CWT) and variance (FD) of body size (BS) and mandibular traits (incisive strength IS) (see Fig. S1). The experiment was performed using a randomized block design with a total of 70 cages in total (14 per block).

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Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale

Fig. 1B. Co-variation between grasshopper community weighted mean (CWT, see eqn 3 in the maint text) and functional diversity (FD, see eqn 4 in the main text) per traits in a principal component analysis (PCA). Species are represented in grey and traits in black. The three orthogonal axes explain respectively 35% and 29% of the total variance. See Fig. S1A for species abbreviations and see grasshopper trait abbreviations in the main text.

130

Chapitre 2

Appendix S2. Plant functional traits

Method S2. Plant functional trait measurement

Plant functional traits were extracted from a global survey conducted in the LTER (“Zone atelier Plaine et Val de Sèvre”) study site in 2012 on 25 grasslands representative of the grassland diversity in the studied region. Traits were measured using standardised protocols (Cornelissen et al. 2003). Within each of the 25 grasslands, we selected plant species representing more than 80% of the total biomass. All leaf trait measurements were carried out on 8 individuals per species. 84 species and 1802 individuals were sampled. In the present paper, we selected ten traits related to (1) plant chemical properties: leaf nitrogen content (LNC), carbon/nitrogen ratio (C:N) and speciﬁc leaf area (SLA), (2) plant biomechanical properties : dry matter content (LDMC), leaf thickness (LT) and leaf carbon content (LCC), (3) architectural properties : leaf area (LA), leaf length (LL) and perimeter/leaf length ratio (P:LL) and (4) a multi-trait index considering all traits together (FDmulti).

Fig. S2. Co-variation between plant species traits in a principal component analysis (PCA). Species functional traits are represented in black. The three orthogonal axes explain respectively 32%, 25% and 22% of the variance. Trait abbreviations are: C:N : carbon / nitrogen ratio, LA : leaf area, LCC : leaf carbon content, LDMC : leaf dry matter content, LL : leaf length, LNC : leaf nitrogen content, LT : leaf thickness, P:LL : perimeter / leaf length ratio, VH : vegetative height. CWT and FD referred to the community weighted mean and the functional dispersion calculated for each plant trait per cage per year. FDp-multi corresponded to the functional diversity multi-trait considering all plant traits together.

131

Effet de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale

Appendix S3. Grasshopper mean survival

Fig. S3. Mean grasshopper survival calculated as the number of living individuals over the two years of the experiment. Signiﬁcant differences (P < 0.05) between grasshopper treatments are represented by different letters (a, b) calculated by multiple comparisons for parametric linear mixed effect models. See Fig. 1 for species abbreviations.

132

Chapitre 2

Appendix S4. Dispersion of the plant CWTp_LDMC and CWTp_VH

133

134

CHAPITRE 3 – EFFETS DE LA DIVERSITE FONCTIONNELLE DE COMMUNAUTES DE CRIQUETS SUR LE FONCTIONNEMENT D’UN ECOSYSTEME PRAIRIAL

135

Chapitre 3

Scaling trophic interactions through the ecosystem level: effects of grasshopper functional diversity on grassland diversity and productivity

In preparation

Hélène Deraison1,2,3, Isabelle Badenhausser1,2,3, F.T. Maestre4, Nicolas Gross1,2,3

1INRA, USC 1339 (Station d'Ecologie de Chizé - La Rochelle - CNRS), F-79360, Villiers en Bois, France.

2UMR 7372 CNRS - Université de la Rochelle - Station d'Ecologie de Chizé - La Rochelle, F- 79360, Villiers en Bois, France.

3LTER « Zone Atelier Plaine & Val de Sèvre », Centre d'Etudes Biologiques de Chizé, CNRS, F- 79360 Villiers-en-Bois, France

4Área de Biodiversidad y Conservación, Departamento de Ciencias, Escuela Superior de Ciencias Experimentales y Tecnología, Universidad Rey Juan Carlos, C/ Tulipán s/n, 28933 Móstoles, Spain.

137

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial

1 - Summary 1. Identifying traits that scale trophic interactions through the community and the ecosystem levels represent an important challenge to link the effect of biodiversity on ecosystem functioning. In insect herbivore communities, incisive strength has been recently proposed as a key trait reflecting plant- grasshopper interactions and their disturbance on vegetation.

3. In this study, we investigated how grasshopper functional diversity mediates plant biomass production in a species rich grassland community. Using six functionally contrasted grasshopper species, we set up an experiment in two consecutive years in which we have manipulated the functional identity and diversity of grasshoppers within experimental mixtures. We first quantified grasshopper disturbance and the response of the plant communities. We then evaluated how these changes feedback on ecosystem functioning and plant biomass production.

4. By explicitly manipulating the trait identity and diversity within grasshopper communities, our study shows that incisive strength represent a new dimension to scale complex trophic interactions between plants and herbivores to their impact on plant biomass production. Grasshopper incisive strength functional diversity acted as a symmetric disturbance impacting ecosystem productivity directly by increasing herbivore disturbance. The functional identity of grasshopper incisive strength acted as an asymmetric disturbance and altered the functional structure of the plant communities. These changes cascaded on grassland productivity via mass ratio processes driven by changes in the trait value of the dominant plant species. As we observed no change of plant functional community structure and biomass production during the first year of the experiment, our results also suggested that plant community resilience to herbivory may regulate grasshopper community impact on ecosystem functioning.

5. By manipulating experimentally the functional identity and the diversity of grasshopper communities, we showed that the impact on grassland diversity and productivity of species rich insect herbivore communities can be predicted based on simple grasshopper and plant traits. Importantly, we demonstrated how trait-based approach offers a straightforward way to link trophic interactions to ecosystem ecology.

138

Chapitre 3

2 - Introduction Herbivores are one of the most important disturbances to vegetation (Oksanen et al. 1981) and regulate the diversity and composition of plant communities (Grime 1973; Oksanen et al. 1981; Olff & Ritchie 1998) as well as ecosystem functioning (McNaughton, Banyikwa & McNaughton 1997; Frank, Kuns & Guido 2002; Klumpp et al. 2009; Laliberté et al. 2012). A trade-off between species susceptibility to be damaged by herbivores and plant species competitive ability has been proposed as key mechanism to explain plant coexistence (e.g. the competition-defence trade-off, Grime 1977; Crawley 1989; Mole 1994; Wright et al. 2004) and herbivore impacts on ecosystem functioning (Díaz et al. 2007b; Laliberté & Tylianakis 2012). For instance, by focusing on fast growing competitors, herbivores are generally hypothesised to reduce plant interspecific competition and favour higher plant diversity in productive grasslands (Grime 1973; Holt, Grover & Tilman 1994; Olff & Ritchie 1998; Proulx & Mazumder 1998; Borer et al. 2014). However, while this hypothesis has been validated for vertebrates (e.g. wild mammals and cattle, Borer et al. 2014), it is not clear how this could apply to insect herbivore communities (Schädler et al. 2003a).

Insect herbivores represent a negligible proportion of the biomass in grassland ecosystems (2% of the total animal biomass, Zlotin & Khodashova 1980) and their impacts has been often considered as negligible compare to vertebrates (Crawley 1989; Polis & Strong 1996). However, insect herbivores can have an important impact on plant biomass (Moretti et al. 2013; Chapitre 1), species richness (Ritchie & Tilman 1993; Fraser & Grime 1997) and ecosystem functioning (Belowsky & Slade 2000). Also, insect communities can be extremely species rich (Novotny et al. 2006) and functionally diverse (Whitman 2008; Ibanez et al. 2013a; Chapter 1). Recent studies (e.g. Cease et al. 2012; Ibanez et al. 2013a) suggest that insect communities can exhibit complex feeding preferences which do not necessarily follow the competition-defense trade-off (Moles et al. 2013 but see Heard & Sax 2013). Indeed, their impact on grassland ecosystems may depend on multiple interacting factors related to herbivore feeding preferences (Chapter 1), their degree of specialization (Thébault & Loreau 2006) and the characteristics of the local plant communities (Chapter 2; Scherber et al. 2010a; Borer et al. 2012; Rzanny, Kuu & Voigt 2012). In this context, recent studies have proposed the use of plant and insect herbivore functional traits to infer trophic interactions in diverse communities in order to upscale their impact at the whole ecosystem scale (Suding et al. 2008; Reiss et al. 2009; Lavorel et al. 2013; Chapter 1).

Grasshoppers are summer grazers which dominate insect herbivore communities in temperate grasslands (Baldi & Kisbenedek 1997). They have a considerable functional importance as primary consumers (Raynal 1989; Blumer & Diemer 1996), nutrient recyclers (Belovsky & Slade 2000) and because of their central position in the food chain (Barker 2004). While generally considered as generalist herbivores, grasshoppers can exhibit marked differences in their feeding preferences (Ibanez

139

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial et al 2013a; Chapter 1). A mandibular trait, i.e. incisive strength, has been recently shown to integrate many eco-evolutionary aspects of plant-herbivore interactions and predict grasshopper feeding niche based on the biochemical and biomechanical properties of the leaves (Ibanez et al. 2013a, Chapter 1).

In chapters 1 & 2, we have investigated in details how differences in incisive strength within and across grasshopper communities determine their impact on plant community biomass (i.e. disturbance, sensu Grime 1973). A key hypothesis is that increase the functional diversity within grasshopper communities may enlarge the feeding niches at the community scale (Chapter 1; Ibanez et al. 2013b). High functional diversity implies an increase of the range of the plant species impacted by grasshoppers (i.e. decrease herbivore selectivity) hence increasing the disturbance at the whole community scale (Chapter 2; Thébault & Loreau 2006) (Fig. 1, arrow a). The functional identity of grasshopper communities may also impact ecosystem functioning by altering the functional structure of plant community (Fig. 1, e.g. via response-effect relationships see Suding et al. 2008). For instance, grasshopper communities characterized by different mean incisive strength values may exhibit different feeding selectivity (Chapter 2) and impact differently the functional structure of plant community. This effect of grasshopper functional identity may cascade on ecosystem functioning via two non-exclusive mechanisms (Díaz et al. 2007a): mass-ratio (Grime 1998) or complementarity in resource use (Hooper et al. 2005; Gross et al. 2007b) (Fig. 1). If grasshoppers reduced the competitive asymmetry between plant species by consuming the most dominant competitive species they would favor species rich plant communities (following the competition-defense trade-off Mole, 1994; Wright et al., 2004). Increasing plant diversity would then positively feedback on plant productivity can be increased via an increase of the importance of complementarity processes between plants (Hooper et al. 2005). If grasshopper communities preferentially impact subordinate species characterized by low competitive ability and low growth rate (following the competition-defense trade-offs, Wright et al. 2004), grasshoppers would favor the dominance of one to few productive species which may dominate ecosystem functioning (i.e. via the “mass ratio” process, Grime 1998; Quetier, Thebault & Lavorel 2007).

140

Chapitre 3

Fig. 1. Hypothetical relationships between the functional structure of grasshopper community (community- weighted trait & functional diversity incisive strength, CWTg-IS and FDg-IS), the response of the plant community (functional structure of plant community) and ecosystem function (Productivity) (adapted from the response-effect framework Lavorel & Garnier 2002, Suding et al. 2008). Herbivores may directly impact ecosystem functioning by modulating disturbance intensity [arrow b]. Herbivores may also alter ecosystem functioning by modifying the functional structure of plant communities, i.e. the CWT [arrow b] and/or FD of the plant community [arrow c]. Changes in FD may also occur if herbivores modulate the intensity of interspecific competition [arrow d]. Changes in plant community functional structure can feedback on ecosystem functioning via two non-exclusive mechanisms: mass-ratio (arrow e) and complementary processes (arrow f). The red unimodal distributions represent a hypothetical trait distribution of plant community before disturbance. The blue distributions represent the impact on trait distribution of grasshoppers in after disturbance.

In this study, we investigated how grasshopper functional diversity mediates ecosystem functioning in a species rich grassland community (Fig. 1). Using six functionally contrasted grasshopper species, we set up an experiment in two consecutive years in which we have manipulated the functional identity and diversity of grasshoppers within experimental mixture. We first quantified during summer grasshopper disturbance and the response of the plant communities. We then evaluated how these changes feedback on ecosystem functioning in the next spring during peak biomass production (Fig. 2). Importantly, based on grasshopper mandibular traits specific hypotheses can be made on how grasshopper communities may impact plant diversity and grassland productivity (see also Chapters 1 & 2): (i) increasing grasshopper functional diversity of incisive strength may enlarge the range of plant species eaten by grasshoppers and thus impact directly grassland productivity by increasing summer disturbance (hypothesis A, Table 1); (ii) Change in grasshopper functional identity of incisive strength may determine herbivore selectivity and thus alter the functional structure of plant community. These changes may feedback on ecosystem function via mass ratio processes (Grime 1998). On one side,

141

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial grasshopper communities characterized by high incisive strength may target dominant and productive grass species characterized by tough leaves and thus increase plant species diversity but decrease productivity (Hypothesis B, Table 1). On the other side, grasshopper communities characterized by low incisive strength may preferentially target subordinate species with soft leaves, hence decrease plant diversity and increase productivity (Hypothesis C). By impacting the functional diversity grasshoppers may also impact productivity (Díaz et al. 2007b) if high functional diversity reflects higher complementarity in resource use.

142

Chapitre 3

Table 1. A priori hypotheses on the effect of grasshopper functional identity (CWTg) and diversity (FDg) on ecosystem productivity based on Chapters 1 and 2.

Hypotheses Grasshopper Community Disturbance Change in plant community Ecosystem Productivity

CWTp FDp Process Change

A High FDg-IS ++ LDMC 0 Mass-ratio 0 0 C:N 0 Complementarity 0

B High CWTg-IS + LDMC - Mass-ratio - + C:N + Complementarity +

C Low CWTg-IS - LDMC + Mass-ratio + - C:N - Complementarity -

+ indicated positive link between grasshopper community traits and the explanatory variable; - indicated a negative effect, 0 indicated no effect.

143

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial

3 - Material and methods 3.1. The grasshopper experiment 3.1.1. Field site selection We performed an experiment from 29th June 2012 to 31st May 2014 in old-field grassland located in the long term ecological research (LTER) site (“Zone Atelier Plaine et Val de Sèvre” - 46°11’N, 0°28’W) in central-western France. The selected grassland was a typical species rich calcareous grassland managed using extensive options (no fertilization, cutting frequency once or twice a year). Vegetation was dominated by grasses (average cover: 38.5%; e.g. Arrhenatherum elatius, Bromus erectus, Dactylis glomerata), forbs (30.5%; e.g. Daucus carota, Salvia pratensis, Verbena officinalis) and legumes (7.5%; Lotus corniculatus, Medicago Arabica, Ononis repens, Trifolium pratense). The field site was chosen because of its high plant functional diversity in order to offer a wide range of plant types to grasshopper species (Chapters 1 & 2).

3.1.2. Grasshopper species selection We selected 6 grasshopper species occurring in the study area: Chorthippus biguttulus L. (hereafter Cb), Chorthippus dorsatus Zett (Cd), Calliptamus italicus L. (Ci), Euchorthippus elegantulus Zeuner (Ee), Pezotettix giornae Rossi (Pg) and Pseudochorthippus parallelus Zett (Pp). This species were chosen as they are dominant in the study area (Badenhausser et al. 2012) and showed contrasted functional trait values according to their body size, mandibular traits and feeding preferences (see Chapter 1).

Grasshopper traits were measured in a companion study (Chapter 1). Briefly, traits were measured on 10 individuals per sex and per grasshopper species. The body size (BS) was measured as the length from the head to the femur apex of the posterior legs (Defaut 2012). The incisive strength (IS) was calculated following Ibanez et al. 2013a:

(eqn 1)

where Ri is the incisive region length, A the mandible section area, La the adductor muscle lever and Li the incisive lever. Grasshopper C:N ratio was quantified using individuals of each species and sex collected in the field. Carbon and nitrogen content of each sample was determined using a CHONS microanalyser (Carlo Erba 1500). Mean trait value per species and per sex were used for subsequent analyses.

144

Chapitre 3

3.1.3. The experimental design The grasshopper experiment consisted in manipulating the six grasshopper species in contrasted species mixtures (experimental treatments) in order to test the effect of the functional diversity of grasshopper communities on plant community structure and primary production. Four main treatments were established: (i) a control treatment with no grasshoppers; (ii) single grasshopper species treatments to evaluate the effect of each species individually on plant community (6 treatments); (iii) three species mixture treatments (6 treatments); and (iv) a six species mixture treatment. In addition, we used the three species treatment to create contrasted grasshopper assemblages characterized by different community mean and variance of body size and mandibular traits (see supporting information in Appendix S1 in Chapter 2 for more information on the experimental design).

The experiment was performed using a randomized block design with a total of 70 cages. Each cage corresponded to a 1 m3 enclosure cage made from transparent insect proof netting (PE 22.30, 920×920µ, DIATEX, France). All the treatments were randomly assigned within each block. Grasshopper density was fixed at 24 individuals per m² with a constant sex ratio of one. 24 individuals per m² is a realistic density at which a significant effect on plant biomass can be expected (Raynal 1989; Scherber et al. 2010b; Chapter 1).

To initiate the experiment, adults of each grasshopper species were collected from nearby grasslands in the study area just before the beginning of the experiment. Each individual was sexed and randomly transferred into the different treatments. During the experiment, we checked every two weeks: (i) grasshopper survival by counting the number of living individuals in each cage; (ii) the presence of other aboveground invertebrates (e.g. spiders) which were removed by hands if present. We replaced dead grasshopper individuals in order to keep the density constant using adult grasshoppers caught at that time in the study area. At the end of September 2012 and 2013, we removed grasshopper individuals by hand from each cage. We also removed aboveground invertebrates and predators (e.g. spiders) from all cages using a vacuum cleaner. In total, 1560 individuals were caught every year to start the experiment.

3.1.4. Monitoring of the experiment Before the start of the experiment, a botanical survey was conducted to estimate the initial composition of plant community within each cage (Fig. 2A). We visually estimated the cover of each plant species in nine quadrats (10 cm × 10 cm) regularly spaced every 20 cm within each cage. The abundance of each plant species was then calculated at the cage level as the sum of the observed cover over the nine quadrats. Grasshopper treatments were then applied in each cage (Fig. 2B & C). In 2012, grasshopper treatments were established from 27th July to 13th September. In 2013, treatments were applied from 2nd August to 23th September.

145

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial

In late September 2012 & 2013 (Fig. 2D), we quantified the effect of grasshopper summer herbivory on plant communities (disturbance). We conducted a botanical survey in each cage and recorded species cover using the same quadrats located at the same place than the one used for the initial botanical survey (Fig. 2A). We then quantified the amount of plant biomass remaining in each cage following summer grasshopper herbivory. We collected aboveground plant biomass in each cage using a 50 cm × 50 cm quadrat. Plant biomass was cut above a cutting height of 5 cm from the soil surface to mimic the effect of mowing. Plant material was then oven-dried at 60°C for 72h and weighted.

Fig. 2. Steps and notations in the experimental design used in 2012, 2013 and 2014 to study the effect of grasshopper communities on plant communities

In spring 2013 & 2014 (Fig. 2E), we quantified the effect of grasshopper treatments on plant community structure and biomass production. At peak biomass (27th May in 2013 and 15th May in 2014), we performed a last botanical survey using the methodology as before and the same location for the quadrats. We also measured plant biomass production within each cage. We harvested all plant biomass above a cutting height of 5 cm from the soil surface in a 50 cm × 50 cm quadrat. Plant material was oven-dried at 60°C for 72h and weighted.

3.1.5. Plant trait measurement We measured plant functional traits between 16th May & 22nd May 2013 to quantify grasshopper species impact on the functional structure of plant communities in each cage. We measured ten traits

146

Chapitre 3 related to (1) Leaf chemical composition: leaf nitrogen content (LNC), carbon/nitrogen ratio (C:N) and leaf carbon content (LCC); (2) Leaf morphology: specific leaf area (SLA), leaf dry matter content (LDMC) and leaf thickness (LT); and (3) Architectural traits: leaf area (LA), leaf length (LL), perimeter/leaf length ratio (P:LL) and vegetative height (VH). SLA and LNC reflected plant relative growth rate (Wright et al. 2004). LT and LDMC are related to leaf toughness and biomechanical leaf properties mediating herbivore preferences (Seath 1977; Lucas 2004; Ibanez et al. 2013a). C:N ratio determines the stoichiometric relationships between plants and herbivores and may influence the quantity of leaves that a herbivore needs to eat to achieve nutrient regulation but also the selective choice of herbivores (Hillebrand et al. 2009). Traits related to plant height reflect total plant biomass and food quantity within cages. Plant functional traits were measured on plant species representing more than 80% of the total biomass per cage. All trait measurements were carried out on 8 individuals per species. Traits were measured using standardised protocols (Cornelissen et al. 2003).

3.2. Data calculation 3.2.1. Grasshopper community traits We characterized the functional identity and diversity in each experimental grasshopper communities. To do so, we calculated the community-weighted trait value (CWT) (Violle et al. 2007) and the functional dispersion (FD) (adapted from Laliberté et al. 2010) using incisive strength (IS) as grasshopper effect traits (Chapter 1). The CWTg-IS is the mean incisive strength value of the community, weighted by the relative abundance of each species. It reflects the feeding niche optima of the grasshopper community (Chapters 1 & 2). It was calculated as followed:

(eqn 2)

where pi is the relative abundance of the grasshopper species i and n is the total number of species per cage.

FD is similar to the variance of the community trait distribution; FDg-IS reflects the functional diversity of feeding niches within a community (Chapter 2). Grasshopper communities composed of species with similar feeding preferences would show a low FDg-IS. In contrast, a community with grasshoppers characterised by contrasted feeding niche would show a high FDg-IS. It was calculated as followed:

(eqn 3)

where pi is the relative abundance of the grasshopper species i and zi is the distance between the mean value of the mandible trait of the species i and the CWTg-IS community.

147

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial

We also calculated as explained in eqn 2 CWT for grasshopper C:N ratio (CWTg-CN) as co- variable in the following analyses. This trait may reflect the quantity of biomass (not the feeding niche) consumed by grasshoppers to achieve their nutrient demand (see Chapters 1 & 2).

3.2.2. Grasshopper community impact on plant biomass In fall, we quantified the amount of biomass consumed by grasshoppers during the summer, i.e. the disturbance intensity (sensu Grime 1973) (cf Chapters 1 and 2). Each year, we compared the total biomass within each grasshopper treatment (cage) with the total biomass in the control treatment (no grasshoppers) of the same block using a log response ratio (Suding et al. 2003) as follows:

(eqn 4)

A disturbance of zero means that the grasshopper species had a negligible impact on plant biomass, i.e. the harvested biomass was similar in the control cages compared with the cages with herbivores. When disturbance > 0, the grasshopper species had significantly removed plant biomass with increasing values related to higher disturbance intensity.

Each year in spring at peak of biomass, we compared plant biomass in control cages with plant biomass in grasshopper treatments of the same block to quantify grasshopper effect on plant primary production. We use the log response ratio as follows:

(eqn 5)

Spring biomass production < 0 indicates that plant production was higher in the control treatment than in the grasshopper treatments, suggesting a negative impact of grasshoppers on plant biomass production. On the opposite, biomass production > 0 indicated a positive effect of grasshoppers on biomass production.

3.2.3. Plant community response to grasshopper communities We calculated CWT and FD metrics for plant traits as explained in the eqn 2 and 3. We used three plant traits: LDMC, C:N ratio and vegetative height (CWTp-LDMC, CWTp-CN, CWTp-VH). At the species level, the three traits are independent and represent different independent strategy spectrum (Chapter 1). LDMC and plant C:N ratio determine grasshopper feeding choice (selectivity) (Chapter 1) and plant vegetative height is related to plant architecture and the quantity of biomass available for grasshoppers (Chapter 2). As the FD indexes calculated for each plant trait are positively correlated

(data not shown), we calculated a multi-trait FD index for the entire plant community (FDp-multi, following Laliberté & Legendre 2010) which reflects the average functional diversity observed within plant community.

148

Chapitre 3

We estimated the effect of grasshopper disturbance on the functional structure of plant communities by quantifying the changes in CWTp and FDp-multi observed on plant communities between the start of the experiment (July 2012, Fig. 2A) and the removal of grasshoppers (September

2012 and 2013, Fig. 2C). Plant community response in fall (Community responsefall) was calculated as:

(eqn 6)

We also estimated plant community response in the following spring (Community responsespring) (in year 2013 & 2014) to quantify “long term” effect (year n +1) of grasshopper disturbance on plant functional structure. The formula had the following form:

(eqn 7)

3.3. Data analyses All statistical analyses were performed using the R environment for statistical computing R Development Core Team 2011 version 3.0.2. In all the following models, variables were standardized (mean-centred and divided by the standard deviation) to interpret parameter estimates on a comparable scale (Schielzeth 2010a) and model residuals were inspected to check parametric assumptions for linear models. We performed all possible combinations of these independent variables, as all of those models were biologically plausible and we were interested in variables alone or in combination with others. We used the function dredge (library MuMIn Barton 2013) to select the best model. Then, we compared the best models using the Maximum Likelihood test and the Akaike information criterion corrected for small sample size (AICc) (Burnham & Anderson 2002). In all models, year was used as fixed effect. We also introduced as random factors the block and a cage number (from 1 to 70 cages) to take into account for repeated measurements over the two successive years.

3.3.1. Plant community responses to grasshopper communities In chapters 1 & 2, we have analysed the quantity of plant biomass consumed by grasshoppers in summer (disturbance, eqn 4). The main results were that disturbance intensity increased as CWTg-IS and FDg-IS increased (see Table 1 in Chapter 2). Also an effect of grasshopper CWTg-CN has been detected suggesting that grasshopper communities with low CWTg-CN had higher impact on plant biomass.

Based on these results, these grasshopper community metrics were selected to study plant community responses to grasshopper communities. We tested whether grasshopper communities,

149

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial characterized by CWTg-IS, FDg-IS and CWTg-CN, modified the functional structure of plant communities in fall (year n, community response fall, eqn 6) and in the consecutive spring (year n+1, community response spring, eqn 7). We used linear mixed effect models with the lme4 package (Bates et al. 2014). The models had the following form for the response variables Community responsefall and

Community responsespring:

Community responsefall(or spring) ~ α + β1*CWTg-IS + β2*FDg-IS + β3*CWTg-CN + β4*Disturbance +

β5*Year + β6*CWTg-IS:Year + β7* FDg-IS:Year + β8*CWTg-CN:Year + β9*Disturbance:Year + b*Cage number +c*Block+ ε (eqn 8)

Four plant community response variables were calculated as described in eqn 6 and eqn 7 : CWTp-

LDMC, CWTp-CN ratio, CWTp-VH and FDp-multi. We added in the models the disturbance (eqn 4) and as the effect of grasshopper community may change between years, we also included interaction effects with the year.

Then we tested if plant community response in fall remained in the next following spring, using the following model:

Community responsespring ~ α + β1*Year + β4*Community responsefall + β5* Community responsefall:Year + b* Cage number + c* Block + ε (eqn 9)

The same four response variables as previously were used to characterize plant community response.

3.3.2. Effect of grasshopper communities on plant primary production We tested the hypothesis that grasshopper community herbivory in year n have modified grassland productivity in year n+1 (Fig. 2). To do so, we first tested the effect of grasshopper traits on primary production at peak biomass in spring (May, year n+1) using a similar model than (eqn 8):

Spring biomass production ~ α + β1*CWTg-IS + β2*FDg-IS + β3*CWTg-CN + β4*Disturbance +

β5*Year + β6*CWTg-IS:Year + β7* FDg-IS:Year + β8*CWTg-CN:Year + β9*Disturbance:Year + b*

Cage number + c* Block + ε (eqn 10)

Spring biomass production was calculated as described in eqn 5.

Alternatively, we also tested the hypothesis that plant primary production in spring (year n+1, Fig. 2E) is determined by changes in the functional structure of plant community observed in spring (Year n+1) and the intensity of disturbance that have been quantified in summer (year n, Fig. 2C). We tested the following model:

Spring biomass production ~ α + β1*Disturbance+ β2* Community responsespring + β3*year +

β4*Disturbance:Year + β5*Community responsespring:Year + b* Cage number + c*Block + ε (eqn 11)

150

Chapitre 3

Plant community response in models integrated the effects of CWTp-VH, CWTp-LDMC and plant

CWTp-CN ratio as well as FDp-multi. However, correlations between CWTp-VH, CWTp-LDMC and

FDp-multi were observed in our data set at the community level (Appendix S1). To avoid model over- fitting due to correlations among predictors, we performed different alternative models integrating each time only one of the three correlated predictors and CWTp-CN. Models were then compared using an AICc procedure.

3.3.3. Direct and indirect links between grasshopper functional diversity and primary production To test our hypothesis that grasshopper effect can either be direct (via disturbance) or indirect (via change in plant community functional structure), we used a confirmatory path analysis (Shipley 2013). This analysis was based on a d-sep approach which used an acyclic graph that summarizes the hypothetical relationships between variables to be tested using the C statistic (See Fig.1 for specific hypotheses and Appendix S2 for more information and for detailed set of hypotheses). The confirmatory path analysis offers a flexible framework to investigate direct and indirect relationships between explanatory variables, i.e. it takes into account the block design of our study and temporal replication of our experiment. Details on path analyses are available in appendix S2. We followed Grace & Bollen (2005), using standardized path coefficients, to quantify the direct and indirect effects of the path coefficients.

4 - Results 4.1. Plant community responses to grasshopper communities Grasshopper communities strongly altered plant community structure in fall (Table 2). Grasshopper community incisive strength (CWTg-IS) was negatively correlated with plant community LDMC

(CWTp-LDMC), vegetative height (CWTp-VH), leaf C:N ratio, (CWTp-CN) and was positively correlated with the multi-trait plant diversity (FDp-multi) (Table 2; Fig. 3). It indicated that grasshopper communities with strong incisive strength favoured small plants with low C:N ratio and tender leaves but also functionally rich plant communities. The effect of grasshopper CWTg-IS on plant vegetative height and LDMC in fall was stronger in 2013 than in 2012 (significant interactions between CWTg-IS and Year, Table 2, Fig. 3). Disturbance also impacted the functional structure of plant vegetation height and LDMC but only in 2013 (Table 2, significant interactions with year, Fig. 3). Higher disturbance favoured small plants with tender leaves in 2013 (Table 2 and Fig. 3). Diversity in incisive strength in grasshopper communities (FDg-IS) had no impact on plant community structure

(Fig. 3) and was not selected in any final model. Grasshopper community C:N ratio (CWTg-CN) had no effect on any plant community response variable (Table 2 and Fig. 3).

151

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial

0.4 (a) (b) (c) (d) 0.3

0.2

0.1

LDMC -

p 0.0

-0.1 CWT -0.2

-0.3 0.06 0.07 0.08 0.09 0.10 0.11 0.120.0000 0.0002 0.0004 0.0006 0.0008 3.8 3.9 4.0 4.1 4.2 4.3 -1 0 1 2 3 0.25 (e) (f) (g) (h)

0.20 in Fall in 0.15

0.10

VH -

p 0.05 0.00

CWT -0.05

response -0.10 -0.15 0.06 0.07 0.08 0.09 0.10 0.11 0.120.0000 0.0002 0.0004 0.0006 0.0008 3.8 3.9 4.0 4.1 4.2 4.3 -1 0 1 2 3 0.20 (i) (j) (k) 0.15 (l) 0.10

0.05

C:N -

p 0.00

Community -0.05

CWT -0.10 -0.15

Plant Plant -0.20 0.06 0.07 0.08 0.09 0.10 0.11 0.12 0.0000 0.0002 0.0004 0.0006 0.0008 3.8 3.9 4.0 4.1 4.2 4.3 -1 0 1 2 3 0.4 (m) (n) (o) (p) 0.2

0.0

-0.2 pMulti

FD -0.4

-0.6

-0.8 0.06 0.07 0.08 0.09 0.10 0.11 0.120.0000 0.0002 0.0004 0.0006 0.0008 3.8 3.9 4.0 4.1 4.2 4.3 -1 0 1 2 3

CWTg-IS FDg-IS CWTg-CN Disturbance Grasshopper Community

Fig. 3. Plant community response in fall 2012 and 2013 (blue and red dots respectively) to grasshopper functional identity (CWTg-IS, CWTg-C:N), diversity (FDg-IS) and disturbance. Disturbance is defined in eqn 4. See Table 2 for results of multiple regression analyses. Response variables are plant community weighted trait (CWTp) for leaf dry matter content (LDMC), vegetative height (VH), C:N ratio (CN) and multi-trait functional diversity (FDp-multi). We pictured a regression line when a significant relationship was observed.

152

Chapitre 3

Table 2. Results of model selection in the linear mixed effect models (eqn 8) testing the effect of grasshopper communities on the structure of plant communities (Plant community response in fall, eqn 6, and in spring, eqn 7). CWTg-IS referred to grasshopper community weighted trait value for incisive strength (IS) (see eqn 2). Disturbance is defined in eqn 4. Season CWT -LDMC CWT -VH CWT -C:N FD Multi p p p p Model parameters Df Fratio P Df Fratio P Df Fratio P Df Fratio P

CWTg_IS 1 34.67 <0.001 1 18.33 <0.001 1 5.04 0.02 1 16.43 <0.001 Disturbance 1 0.009 0.91 1 7.56 0.008

Year 1 0.73 0.39 1 0.48 0.49 1 5.04 0.02 1 24 <0.001 Fall CWT _IS:Year 1 10.81 <0.001 1 2.95 0.002 g Disturbance:Year 1 7.11 0.008 1 19.11 <0.001

Error 124 124 127 127

CWT -LDMC CWT -VH CWT -C:N FD Multi p p p p Model parameters Df Fratio P Df Fratio P Df Fratio P Df Fratio P

CWT _IS g Disturbance 1 24.85 <0.001 1 18.8 0 <0.001 1 0.97 0.32 1 13.30 <0.001 Year 1 126.02 <0.001 1 29.67 <0.001 1 142.9 <0.001 1 56.13 <0.001 CWT _IS:Year Spring g Disturbance:Year 1 9.31 0.02 1 24.95 <0.001 1 6.76 0.009 1 19.46 <0.001

Error 126 126 126 126

153

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial

In spring, we found a negative relationship between disturbance and plant community vegetation height (CWTp-VH) and LDMC (CWTp-LDMC) and a positive one with multi trait plant diversity

(FDp-multi) in 2014 (Fig 4). This indicates that disturbance decreased plant community LDMC and vegetation height and increased plant functional diversity in spring 2014. The effect was not significant in spring 2013 (significant interactions between disturbance and year, Table 2) (Fig. 4). Grasshopper functional identity and diversity did not have any significant direct effect on plant functional structure (Table 2). However, we found that change in plant community structure in fall consecutively to grasshopper disturbance explained plant community response observed in spring (Fig.

5). CWTp-LDMC and CWTp-VH in fall were positively correlated with CWTp-LDMC and CWTp -VH in spring (Fig. 5 a,b,e,f) while negatively correlated with FDp-multi in 2014 (P<0.0001) (Fig. 5 m,n). This relationships were not observed in 2013 (blue dots in Fig. 5 due to a significant interactions between year and plant community structure in fall, P<0.0001). CWTp-C:N in fall was only positively related to CWTp-C:N in spring 2014 (Fig. 5k). FDp-multi in fall correlated negatively and positively correlated with CWTp-VH and FDp-multi in spring 2014 respectively (P <0.0001). Similarly with what was observed for LDMC and VH a significant interaction with year was detected (p<0.0001) (no relationship observed in 2013).

Fig. 4. Plant community response in spring 2013 and 2014 (blue and red dots respectively) to disturbance. See Table 2 for results of multiple regression analyses. Response variables are plant community weighted trait (CWTp) for leaf dry matter content (LDMC), vegetative height (VH), C:N ratio (CN) and multi-trait functional diversity (FDp-multi). We pictured a regression line when a significant relationship was observed. Disturbance is defined in eqn 4.

154

Chapitre 3

Fig. 5. Relationship between plant community response in fall and in the next flowing spring, blue dots are data in 2012/2013, red dots are 2013/2014. Each trait-trait relationship was tested independently. We pictured a regression line when a significant relationship was observed. Abbreviations are : plant community weighted trait (CWTp) for leaf dry matter content (LDMC), vegetative height (VH), C:N ratio (CN) and multi-trait functional diversity (FDp-multi).

155

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial

4.2. Effect of grasshopper communities on plant primary production Plant biomass production in spring differed among cages and treatments in a relatively large extent. In 2013, biomass production within cages ranged from 278g/m² up to 987 g/m² (average biomass production per cage : 579 g/m² ± SE 16). In 2014, average biomass was lower (433 g/m² ± SE 14) and ranged from 224 g/m² to 724 g/m². In cages with grasshoppers plant biomass production in comparison to control cages varied from negative to positive (Fig. 6). In the most extreme case plant biomass was twice in cages with grasshoppers than in cages without grasshoppers. However, grasshopper functional identity and diversity did not have any direct effect on plant biomass production in spring (data not shown, Appendix S3).

Fig. 6. Plant biomass observed within each experimental cage in spring 2014 relative to control. Each bar represents a cage.

Plant biomass production in spring was determined by the changes in the functional structure of plant community that has occurred in the course of the experiment (plant community response in spring; eqn 8) and disturbance (Table 3). We have tested three independent models comparing the effect of three correlated plant community functional metrics traits (CWTp-VH, CWTp-LDMC and

FDp-Multi). Each model integrated also the potential effect of CWTp-C:N. The best model explaining plant biomass production in spring included an effect of CWTp-VH and disturbance (lower AICc, Table 3). A decrease of grasshopper disturbance favoured tall plants that produced more biomass in spring 2014 (Fig. 7). The two others alternative models (Table 2) and the correlation observed between plant community CWTp-VH, CWTp-LDMC and FDp-multi indicated that plant communities that produced more biomass in spring 2014 were also characterized by plants with high leaf dry matter content and a low functional diversity (Table 3). Plant community C:N ratio (CWTp-CN) had no effect on spring biomass production and was not selected in any final model.

156

Chapitre 3

0.8 0.8 (a) (b) 0.6 0.6 0.4 0.4 0.2 0.2 0.0 0.0 -0.2 -0.2 -0.4 -0.4 -0.6 -0.6 -0.8 -0.8 -1.0 -1.0 Spring Plant Biomass Response -1 0 1 2 3 -0.2 0.0 0.2 0.4 Disturbance Community response spring (CWT -VH) p Fig. 7. Relationships between plant biomass production in spring and disturbance (a) and plant community vegetation height (CWTp-VH) observed in spring (b). Blue dot are data in 2012/2013, red dots are 2013/2014. See Table 3 for results of multiple regression analyses. We pictured a regression line when a significant relationship was observed. Disturbance is defined in eqn 4.

Table 3. Effect of plant functional community structure, grasshopper disturbance and year on plant biomass production in spring in 2013 and 2014. Model 1 Df Est. F-ratio P Disturbance 1 -0.03 13.43 0.16

CWTp-LDMC 1 -0.07 56.61 0.015 Year 1 -0.22 19.84 <0.001 Disturbance:Year 1 0.17 15.79 <0.001

AICc :-1.3 Model 2 Disturbance 1 0.004 15.2 0.008

CWTp-VH 1 -0.15 49.8 0.003 Year 1 -0.23 40.1 <0.001 Disturbance:Year 1 0.16 11.8 0.0003

CWTp-VH:Year 1 0.1 5 0.03

AICc :-7.2 Model 3 Disturbance 1 -0.01 14.08 0.03

FDp-multi 1 0.15 44.35 0.1 Year 1 -0.21 31.1 <0.001 Disturbance:Year 1 0.19 15.35 <0.001

FDp-multi:Year 1 -0.12 4.03 0.04

AICc : -0.2

157

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial

4.3. Direct and indirect links between grasshopper traits and plant primary production The conﬁrmatory path analysis supported the hypothesis that grasshopper community effect impacted plant biomass production in spring via two pathways (i) directly via disturbance in fall and (ii) indirectly via changes of plant functional community structure (χ2 = 45.2, d.f. = 42, P =0.34; Fig. 8 & Table S2).

Fig. 8. Graph of the path analysis examining the relationship between grasshopper and plant community, disturbance and plant biomass production in spring. Path coeﬃcients are shown for each pair of connected variables. The thickness of the arrows indicates the interaction strength and is proportional to the standardized path coeﬃcients. The R2 value indicates the total proportion of variation of a given path coefficient that could be explained by the model. The black rounds represent the effect of the interaction between two variables. In the case of interactive effects between the year and explanatory variables, we indicated the estimate values in each year.

(i) Direct impact via disturbance: Consistently with chapter 2, disturbance in fall was explained by an additive effect of grasshopper community incisive strength (CWTg-IS) and C:N ratio (CWTg-CN) and grasshopper community diversity in incisive length (FDg-IS) (R² = 0.32; Fig 8). Grasshopper communities dominated by grasshoppers with strong incisive (CWTg_IS), low C:N ratio (CWTg_CN) or communities which exhibited high incisive strength diversity (FDg_IS) had the highest impact on plant biomass in fall. FDg_IS had a stronger effect on disturbance compared to CWTg_IS and

CWTg_CN. Increasing disturbance decreased plant biomass production in spring particularly in 2014 (Disturbance:Year interaction, see also Table 3, Fig. 8).

158

Chapitre 3

(ii) Indirect impact via change in plant community structure: Increasing incisive strength of grasshopper communities decreased plant community LDMC (CWTp-LDMC) in fall (R² = 0.55) (Fig. 4). Change in plant community in fall due to herbivore correlated positively with change in plant community vegetation height (CWTp-VH) in spring only in 2014 (R² = 0.84, interactive effect with year) indicating that plant community in spring 2013 was able to mitigate herbivore impact on vegetation but not in 2014. Change in plant community height cascaded on plant biomass production in spring with tall community producing more biomass than smaller ones (See Table 3 and Fig. 7).

Overall, plant biomass production was predicted by our model with a relative high accuracy (R² = 0.59). Disturbance and change in plant community structure showed similar explanatory power on plant biomass production in spring (see the size of the arrow).

5 - Discussion The use of functional traits has been recently proposed to scale up the effect of trophic interactions on ecosystem functioning (Hillebrand & Matthiessen 2009; Reiss et al. 2009; Lavorel et al. 2013). For instance, body size has been proposed as a key trait structuring trophic networks (Loeuille & Loreau 2005) and impacting ecosystems (Carpenter et al. 1995; Woodward et al. 2005a; Moretti et al. 2013). By explicitly manipulating the trait identity and diversity within grasshopper communities, our study shows that mandible traits represent a new dimension, yet poorly studied (Ibanez et al. 2013a), which determines complex trophic interactions between plant and herbivores and their impact on ecosystem functioning. In particular, incisive strength represents an easy measurable and integrative trait reflecting grasshopper feeding niche (Ibanez et al. 2013a; Chapter 1 & 2) from which clear predictions can be tested (Table 1).

Consistently with our hypotheses (Table 1), increasing grasshopper incisive strength diversity in grasshopper communities (FDg-IS) impacted ecosystem productivity directly by increasing herbivore disturbance in summer. Increasing FDg-IS enlarges the feeding niche of grasshoppers at the community scale and thus increased the number of plant species eaten by herbivores. The feeding niche complementarity between herbivores limited the competition between grasshoppers (Chapter 2) and increased the amount of plant biomass eaten at the whole ecosystem scale. In addition, grasshopper functional diversity did not impact the structure of the plant communities in agreement with our hypothesis A (Table 1). High FDg-IS acted as a symmetric disturbance impacting all plants within communities and thus may have acted as an equalizing factor (sensu Chesson 2000) which stabilized plant diversity within cages during the course of our experiment.

The effect of FDg-IS contrasted with the impact of grasshopper incisive strength functional identity

(CWTg-IS). Differences in CWTg-IS between grasshopper communities reflected contrasted feeding

159

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial niche optima (Chapter 2) and led to contrasted herbivore selectivity. Asymmetric disturbance by grasshoppers altered the traits of the dominant plant species as well as the functional diversity within plant communities. However, observed change did not followed predictions of the competition- defense trade-off (Grime 1977; Mole 1994; Fraser & Grime 1997). Rather, community level impact of grasshoppers depended on the match between grasshopper incisive strength value (CWTg-IS) and the functional structure of the local plant community consistently with our hypotheses B & C (Table 1). Grasshopper communities with strong incisive strength targeted dominant plant species in our study system and increased plant functional diversity. These plant species are characterized by tall size and high LDMC, a trait syndrome related to higher biomass production in productive grasslands (Maire et al. 2009) and high competitive abilities (Schamp, Chau & Aarssen 2008; Gross et al. 2009; Maire et al. 2012). In contrast, grasshopper communities with weak incisive strength generally targeted rare and subordinate plant species characterized by soft leaves (Chapter 1) and favored the dominance of tall and competitive plant species, strongly decreasing plant functional diversity. Importantly, change in plant community structure in spring only occurred in the second year of the experiment. The first year of the experiment no relationship between plant community response in fall and in spring was observed (Fig. 5, blue dots) suggesting resilience of the plant community (sensu Scheffer et al. 2001). However, after a second year of disturbance, important changes in plant community occurred. Future studies might be needed to investigate resistance and resilience of grassland communities face to herbivores. For instance, which trait mediated the ability of plant communities to recover after a disturbance event need to be assessed (e.g. Bernhardt-Römermann et al. 2011). Manipulating plant diversity in the context of our experiment would have allowed answering this question.

Changes in plant community structure feedback on ecosystem functioning via “biomass ratio” process (Fig. 1 arrow e) (Grime 1998) as indicated by a positive link between plant community response in vegetative height (CWTp-VH) and plant biomass production in spring (Fig. 8). Indeed, we did not found evidence that complementarity in resource use would have increased biomass production in our experiment (Fig. 1 arrow f) (see also Mokany et al. 2008). Rather we found a negative correlation between plant biomass production in spring and plant functional diversity (FDp- multi (Model 3 in Table 3). The plant community which was the most productive was the one characterized by the dominance of few tall plant species and a low plant functional diversity. It is surprising to find in a same experiment that grasshopper functional diversity increased resources uptake via complementarity in resource use between grasshoppers while plant functional diversity correlated negatively with biomass production, suggesting for low complementarity between plants (Grime 2006 but see Díaz et al. 2007a; Gross et al. 2007b). Indeed plants are sessile organisms and thus may not be able to escape from competitors. Plants may thus have higher benefit to use resources in complementary way than animals which could escape competition via active dispersal. However, plants are often limited by the same few resources (light, N, water, Tilman 1988; Grime 2006) and

160

Chapitre 3 opportunity for complementarity might be limited especially in productive habitat (Harpole & Tilman 2007, but see Maire et al. 2012). Also, it has been recently recognized that traits can be related either to the competitive hierarchy or to the complementarity between plant species (Mayfield & Levine 2010). The plant traits we used (leaf traits and stature traits) in our study were both strongly related to resource capture for light and nutrients, and relative growth rate (Maire et al. 2009) thus reflecting a strong competitive hierarchy between plants (Grime 2006; Herben & Goldberg 2014; but see Gross et al. 2007b). However, by focusing on only these traits, our study may have failed to detect an effect of niche complementarity between species. For example, Maire et al. (2012) found that the dominant species of our studied grasslands (e.g. A. elatius, D. glomerata and H. lanatus) have contrasting nutrient preferences and phenology which may allow niche complementarity and coexistence between competitive grass species.

Interestingly, our results showed that in many cases plant biomass production in spring was higher in cages with grasshoppers than in control cages (Fig. 6). The pathway analysis (Fig. 8) reveals that plant biomass production in spring was maximized when disturbance was minimized and when grasshopper herbivory favoured tall plants with high LDMC and low plant diversity. This typically corresponded to cages with grasshoppers focusing on rare/subordinate plant species (e.g. C. italicus) (Chapter 1). The increase in dominant plant biomass when subordinate/rare species were removed by herbivores is surprising as it implies that the growth of dominant plants was inhibited by subordinate species. Theoretical models (e.g. CSR model Grime 1973) suggest that subordinate species are less competitive than dominants. Also, subordinate and rare species are hypothesised to exploit different spatial or temporal niches thus minimizing negative interactions with dominant species (Chesson 2000; Mayfield & Levine 2010; Maire et al. 2012).

Several mechanisms may explain the increase of plant biomass production in spring, e.g. plant overcompensation and tolerance mechanisms (de Mazancourt et al. 2001; Edwards 2009), or more likely a plant-soil feedback (Belovsky & Slade 2000; Ritchie 2000). For instance, complementary analyses conducted on available soil inorganic nitrogen using resin sticks (Durán et al. 2013) + suggested that our experimental treatments had modified available NH4 in fall 2013 (Fig. 9, see Appendix S3 for more information). In particular, grasshoppers with weak incisive strength and which exerted a limited disturbance on vegetation (e.g. C. italicus, P. giornae) had a positive effect on soil NH4+. These grasshoppers mostly targeted forb species (e.g. Daucus carota, Salvia pratensis, Plantago lanceolata) (Chapter 1) with tap roots. Impacting these species may have increased available ammonium for plant growth. Notably, A. elatius the dominant grass species in our grassland system + + exhibited strong NH4 preference (Maire et al. 2009). The increase in NH4 availability in soil may have boosted the growth of this species and participated in the increase in plant biomass production in the following year (Fig. 10).

161

Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial

2.4 (a) 2.2

)

-1 2.0

1.8

(µg cm² d

+ 1.6

NH 1.4 r² = 0.15 *** 1.2 -1 0 1 2 Disturbance in fall 2.4 (b) 2.2

)

-1 2.0

1.8

(µg cm² d

+ 1.6

NH 1.4 r² = 0.19 *** 1.2 0.06 0.08 0.10 0.12 CWTg-IS Fig. 9. Effect of disturbance (a) and grasshopper community traits (CWTg-IS) (b) on soil ammonium in fall 2013. Model parameter are: Disturbance, Fratio1,56 = 10.53, Pvalue = 0.0066; CWTg-IS, Fratio 1,56 = 5.91, Pvalue = 0.018; CWTg-IS², Fratio 1,56 = 7.50, Pvalue = 0.0081. Block was used as random factor.

1.0 0.8 0.6 0.4 0.2 0.0 -0.2 -0.4 r² = 0.14 ** -0.6 Plant Plant Biomass production Spring 1.2 1.4 1.6 1.8 2.0 2.2 2.4 -1 NH4+ (µg cm² d )

+ Fig. 10. Relationship between soil NH4 in fall 2013 and plant biomass production in spring 2014.

162

Chapitre 3

6 - Conclusion Identifying traits that scale trophic interactions through community and ecosystem levels represent an important challenge in ecology (Hillebrand & Matthiessen 2009; Reiss et al. 2009; Lavorel et al. 2013). By manipulating experimentally the functional identity and the diversity of grasshopper communities, we showed that the impact on grassland diversity and productivity of species rich insect herbivore communities can be predicted based on simple grasshopper and plant traits. Importantly, we demonstrated that simple plant traits (LDMC) reflected both plant community response to herbivore and plant community effect on productivity (see the “Holy Grail” hypothesis in Lavorel & Garnier 2002) and how trait-based approach offers a straightforward way to link trophic ecology to ecosystem functioning. We focused here on ecosystem productivity. However, it is more and more recognized that ecosystem functioning is sustained by multiple function simultaneously. Considering multiple functions may thus improve our understanding on how higher trophic levels impact primary producers (e.g. see Fig. 9 & 10 on the effect of grasshopper on N cycling). Finally, we considered in our study generalist herbivores. Adapting our approach to more specialized taxon may be challenging (e.g. in case of herbivore specialist, parasite, and parasitoids) when considering the complexity of trophic interactions. Coupling trait-based with trophic network approaches (Tylianakis et al. 2008) may be, in this context, particularly promising.

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Effets de la diversité fonctionnelle de communautés de criquets sur le fonctionnement d’un écosystème prairial 7 - Supporting information Appendix S1. Correlations between changes of plant community traits in spring

Fig. S1. Relationship between changes of plant community traits in spring.

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Chapitre 3

Appendix S2. Hypothetical causal relationship between grasshopper traits and plant biomass production

k C  2ln( pi ) (1) i1

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Table S2. Conditional independence tests in the basis sets implied by the hypothesized path models (Fig. 5 in the main text). P D-step claim of independence Model formuma Ho value (Year, CW-CN) | {Ø} CW-CN ~ Year Year=0 1 (Year, FD-IS) | {CW-IS} FD-IS ~ Year + CW-IS Year=0 1 (Year, CW-IS) | {Ø} CW-IS ~ Year Year=0 1 (Year, Disturbance) | {CW-IS, CW-CN, FD-IS, Survival} Disturbance ~ Year + CW-IS + CW-CN + FD-IS + Survival Year=0 0.75 (Year, Survival) | {CW-CN} Survival ~ Year + CW-CN Year=0 0.16 (CW-CN, CW-IS) | {Ø} CW-IS ~ CW-CN CW-CN=0 0.13 (CW-CN, FD-IS) | {CW-IS} FD-IS) ~ CW-IS + CW-CN CW-CN=0 0.29 (CW-CN, PCR-fall_LDMC) | {Year, CW-IS, Disturbance, CW-IS:Year, Disturbance:Year} PCR-fall_LDMC ~CW-CN + Year + CW-IS + Disturbance + CW-IS:Year + Disturbance:Year CW-CN=0 0.24 (CW-CN, PCR-spring_VH) | {Year, Disturbance, PCR-fall_LDMC, Disturbance:Year, PCR- PCR-spring_VH ~ CW-CN + Year + Disturbance + PCR-fall_LDMC + Disturbance:Year + fall_LDMC:Year} PCR-fall_LDMC:Year CW-CN=0 0.98 (CW-CN, Biomass production) | {Year, PCR-spring_VH, Disturbance, PCR- Biomass production ~ CW-CN + Year + PCR-spring_VH + Disturbance + PCR- spring_VH:Year, Disturbance:Year} spring_VH:Year + Disturbance:Year CW-CN=0 0.88 (FD-IS, PCR-fall_LDMC) | {Year, CW-IS, Disturbance, CW-IS:Year, Disturbance:Year} PCR-fall_LDMC ~ FD-IS + Year + CW-IS + Disturbance + CW-IS:Year + Disturbance:Year FD-IS=0 0.50 (FD-IS, PCR-spring_VH) | {Year, Disturbance, PCR-fall_LDMC, Disturbance:Year, PCR- PCR-spring_VH ~ FD-IS + Year + Disturbance + PCR-fall_LDMC + Disturbance:Year + PCR- fall_LDMC:Year} fall_LDMC:Year FD-IS=0 0.19 (FD-IS, Biomass production) | {Year, PCR-spring_VH, Disturbance, PCR-spring_VH:Year, Biomass production ~ FD-IS + Year + PCR-spring_VH + Disturbance + PCR-spring_VH:Year + Disturbance:Year} Disturbance:Year FD-IS=0 0.28 (FD-IS, Survival) | {CW-CN} Survival ~ FD-IS + CW-CN FD-IS=0 0.16 (CW-IS, PCR-spring_VH) | {Year, Disturbance, PCR-fall_LDMC, Disturbance:Year, PCR- PCR-spring_VH ~ CW-IS + Year + Disturbance + PCR-fall_LDMC + Disturbance:Year + fall_LDMC:Year} PCR-fall_LDMC:Year CW-IS=0 0.04 (CW-IS, Biomass production) | {Year, PCR-spring_VH, Disturbance, PCR-spring_VH:Year, Biomass production ~ CW-IS + Year + PCR-spring_VH + Disturbance + PCR-spring_VH:Year Disturbance:Year} + Disturbance:Year CW-IS=0 0.20 (CW-IS, Survival) | {CW-CN} Survival ~ CW-IS + CW-CN CW-IS=0 1.00 (PCR-fall_LDMC, Biomass production)| {Year, PCR-spring_VH, Disturbance, PCR- Biomass production ~ PCR-fall_LDMC + Year + PCR-spring_VH + Disturbance + PCR- PCR- spring_VH:Year, Disturbance:Year} spring_VH:Year + Disturbance:Year fall_LDMC=0 0.04 (Survival, PCR-fall_LDMC)| {Year, CW-IS, Disturbance, CW-IS:Year, Disturbance:Year} PCR-fall_LDMC ~ Survival + Year + CW-IS + Disturbance + CW-IS:Year + Disturbance:Year Survival=0 0.89 (Survival, PCR-spring_VH) | {Year, Disturbance, PCR-fall_LDMC, Disturbance:Year, PCR- PCR-spring_VH ~ Survival + Year + Disturbance + PCR-fall_LDMC + Disturbance:Year + fall_LDMC:Year} PCR-fall_LDMC:Year Survival=0 0.19 (Survival, Biomass production) | {Year, PCR-spring_VH, Disturbance, PCR- Biomass production ~ Survival + Year + PCR-spring_VH + Disturbance + PCR- spring_VH:Year, Disturbance:Year} spring_VH:Year + Disturbance:Year Survival=0 0.70 Notes: Key to variables: IS = grasshopper incisive strength, Survival = grasshopper survival within each cage at the end of the experiment, CN = grasshopper or plant leaf C:N ratio, PCR = Plant community response, VH = plant vegetative height, LDMC = leaf dry matter content, disturbance is defined in the main text in eqn 4. (Xi,Xj)|{Xk} means that variables Xi and Xj are independent conditional on variable Xk (thus variation in Xi does not imply variation in Xj if Xk is held constant,).† The associated mixed model regression for each d-sep claim using the lmer function in the lme4 package in R to test the independence claims. * The p-value is obtained by comparing the value of the C statistic for each hypothesis to a chi-square distribution with the same degrees of freedom – note that a model is rejected if the C statistic is significantly different from the χ2 value.

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Chapitre 3

Appendix S3. Estimation of nitrogen availability in soil cages

We estimated soil N availability (NH4-N, NO3-N and mineral-N) by using 2.5 cm x 2.5 cm anionic and cationic exchange membranes. These resin membranes exhibit surface characteristics and nutrient absorption phenomena that simulate a plant root surface. 3 membranes were positioned per cage 5 cm below the top of the surface horizon with a metal spatula. Resin membranes were incubated for 14 days once per month from March 2013 to October 2013 (see Rodríguez et al. 2009 for more + − information on NH4 and NO3 extraction). In the present paper we used data from July to October 2013. It corresponded to the amount of N inorganic available to plant during the herbivore disturbance phase. NH4-N was the only variable which explained significantly observed biomass production in spring 2014. We provided raw data in Fig. S3.

Fig. S3. Dynamics of nitrogen availability from March 2013 to October 2013. We calculated a mean over the five blocks of NO3-N or NH4-N available in the soil and extracted from the resin membranes per grasshopper treatment.

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DISCUSSION ET PERSPECTIVES

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Discussion et perspectives

L’effet de la perte de biodiversité engendrée par les changements globaux sur le fonctionnement des écosystèmes a fait l’objet de nombreuses études visant à comprendre les relations entre diversité et fonctionnement des écosystèmes à l’aide d’expérimentations manipulant la biodiversité (Hooper et al. 2005). Initialement, ces expérimentations ont été réalisées en contrôlant la diversité spécifique des communautés de plantes dans des mélanges d’espèces (Tilman et al. 1996, 1997; Hooper & Vitousek 1997; Hector et al. 1999; Cardinale et al. 2012). Ces études ont soulevé des interrogations sur la réelle valeur de la diversité spécifique en tant que métrique intégratrice des relations entre les différents compartiments abiotiques et biotiques constituant les écosystèmes. De plus, utiliser cette métrique pose des difficultés de comparaison et de généralisation des résultats et des mécanismes contrôlant l’effet de la biodiversité sur les processus écosystémiques entre différents systèmes d’étude (McGill 2006). Ainsi, ce n’est pas la diversité spécifique qui piloterait le fonctionnement des écosystèmes mais bien la diversité fonctionnelle (Díaz et al. 2007a; Mouillot et al. 2011). Celle-ci a été reconnue comme étant un élément clef intégrateur de l’effet de la diversité des communautés sur les processus écosystémiques (Tilman et al. 1997; Díaz & Cabido 2001; Naeem & Wright 2003; Mokany et al. 2008). La diversité fonctionnelle a au départ été caractérisée en utilisant différents groupes fonctionnels rassemblant des espèces selon des critères taxonomiques, physiologiques ou fonctionnels (Lavorel et al. 1997). Mais la définition de ces groupes a été débattue notamment par rapport à leur sous-estimation d’un réel effet de la diversité fonctionnelle sur le fonctionnement des écosystèmes (Lepš et al. 2006; Wright et al. 2006) en effaçant l’hétérogénéité intra-groupe et en considérant les espèces, appartenant à un même groupe fonctionnel, comme fonctionnellement redondantes (Petchey & Gaston 2006). Ainsi l’utilisation de traits fonctionnels continus, quantifiables et comparables entre systèmes a montré son intérêt pour pallier ces limites (Lavorel et Garnier 2002 ; Violle et al. 2007). Les traits permettent de capturer l’ensemble des facteurs abiotiques et biotiques qui influencent la performance des espèces mais aussi les mécanismes à l’origine des assemblages des communautés et leur effet retour sur le fonctionnement des écosystèmes. Bien que cette approche ait été développée majoritairement chez les plantes et qu’elle ait permis de nombreuses avancées dans la compréhension des relations entre la diversité fonctionnelle et le fonctionnement des écosystèmes, il existe actuellement un réel besoin d’élargir cette approche à l’étude des interactions trophiques afin d’identifier les liens entre la diversité fonctionnelle des niveaux trophiques supérieurs et celle des communautés de plantes qui déterminent en retour l’effet de ces interactions sur les processus écosystémiques (Reiss et al. 2009; Lavorel et al. 2013). Les études qui ont intégré les interactions trophiques dans des expérimentations de biodiversité portent principalement sur la manipulation de quelques espèces d’herbivores souvent fonctionnellement proches (Duffy 2002) et sur la manipulation de la diversité spécifique et des groupes fonctionnels de plantes afin d’expliquer l’abondance et la diversité de niveaux trophiques supérieurs (Naeem et al. 1994; Duffy 2002; Scherber et al. 2010a). Cependant, ce domaine de recherche en est encore à ses débuts et peu d’études actuellement ont testé

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Discussion et perspectives Chapitre 3 de manière explicite l’effet de la diversité fonctionnelle des niveaux trophiques supérieurs sur les processus écosystémiques (Fontaine et al. 2005).

C’est sur ce constat que ce travail de thèse a débuté. Il constitue une des premières expérimentations de biodiversité visant à tester et déterminer les mécanismes permettant de comprendre l’effet de communautés d’insectes herbivores généralistes sur les communautés de plantes et le fonctionnement d’un écosystème prairial. Plus particulièrement les objectifs étaient (i) d’identifier les traits qui reflètent les préférences alimentaires de six espèces de criquets et ceux qui déterminent leur impact sur la biomasse végétale. Cette étape avait pour but d’expliciter formellement le lien entre les traits et la niche alimentaire des insectes herbivores, (ii) de déterminer les mécanismes qui contrôlent l’impact de la diversité spécifique et fonctionnelle de communautés de criquets sur la biomasse végétale, en identifiant les mécanismes sous-jacents notamment le rôle de la complémentarité de niche entre espèces d’insectes herbivores, (iii) d’analyser l’effet sur le long terme de la diversité spécifique et fonctionnelle des communautés de criquets sur la structure des communautés de plantes et sur la production de biomasse d’un écosystèmes prairial. L’objectif était d’établir un lien explicite entre les interactions trophiques et leurs conséquences sur le fonctionnement d’un écosystème prairial.

Les résultats majeurs de cette expérimentation montrent que chez les criquets les traits fonctionnels d’effet déterminent l’intensité des interactions trophiques ainsi que les liens fonctionnels entre les communautés de plantes et de criquets. La force des incisives apparait comme étant un trait clef pour comprendre l’impact des criquets sur la biomasse d’une prairie. Ce trait reflète une complémentarité de niche alimentaire entre espèces et est directement relié à deux traits foliaires de plantes : la teneur en matière sèche ainsi que le ratio carbone/azote des feuilles (Chapitre 1). La création de communautés de criquets artificielles caractérisées par des moyennes et des variances de traits différentes ont permis de déterminer les mécanismes sous-jacents qui contrôlent l’effet de communautés d’insectes herbivores fonctionnellement contrastées sur le fonctionnement d’un écosystème prairial (Chapitre 2). Nous montrons que les mécanismes contrôlant l’impact des communautés de criquets sur la biomasse végétale dépendent de leur identité mais aussi de leur diversité fonctionnelle. Ainsi, une plus forte diversité des traits mandibulaires au sein d’une communauté de criquets augmente la taille des niches alimentaires et l’impact total observé sur l’écosystème par un processus de complémentarité. L’identité fonctionnelle détermine un optimum de préférences alimentaires et impact les communautés de plantes via le processus du « mass ratio ». Dans ce contexte, l’impact dépend de la correspondance entre la niche alimentaire moyenne de la communauté et la disponibilité de la ressource. Nous montrons également que les caractéristiques fonctionnelles des plantes modulent cet effet. Ainsi une plus forte diversité en plantes réduit l’impact des criquets via un effet de dilution. Enfin, la réponse de l’écosystème face aux herbivores dépend directement de l’intensité de la pression des herbivores, déterminée par leur identité et leur diversité

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Discussion et perspectives fonctionnelle, et également des changements de composition fonctionnelle au sein des communautés de plantes (Chapitre 3). La diversité fonctionnelle des communautés de criquets agit comme une perturbation symétrique en impactant l’ensemble des plantes constituant les communautés végétales. Ceci provoque une augmentation de l’impact et une baisse de la production de biomasse. A l’inverse, l’identité fonctionnelle agit comme une perturbation asymétrique. Elle altère la structure fonctionnelle des communautés de plantes en modifiant les traits des espèces dominantes des communautés de plantes et leur diversité spécifique. Ces changements se répercutent ensuite sur la production de biomasse de la prairie expérimentale via le processus du « mass ratio ». Nous identifions dans ce chapitre des liens clairs entre les traits des communautés d’insectes herbivores et des communautés de plantes qui influencent en retour le fonctionnement de l’écosystème prairial. Ces résultats valident ainsi l’hypothèse du « Holy Grail » (Lavorel & Garnier 2002 ; Lavorel et al. 2013) et son intégration à l’échelle des interactions trophiques. A partir de mêmes traits de plantes nous expliquons la réponse des plantes face à l’herbivorie et leur effet retour sur la production de biomasse.

Dans cette partie nous discuterons des apports de l’approche fonctionnelle pour comprendre les relations plantes-insectes herbivores à l’échelle spécifique et à celle des communautés ainsi que de son intérêt pour relier ces interactions au fonctionnement des écosystèmes. Tout d’abord à l’échelle spécifique nous nous intéresserons à l’utilisation des traits mandibulaires dans l’étude des interactions plantes-insectes herbivores et à sa généralisation à l’étude d’autres taxa. Puis à l’échelle des communautés, nous montrerons en quoi nos résultats permettent d’expliquer les patrons de structuration des communautés au sein d’écosystèmes semi-naturels. Enfin nous discuterons de l’adaptation du cadre des traits de réponse et des traits d’effet à l’étude des relations trophiques permettant de comprendre l’effet de ces liens fonctionnels multitrophiques sur le fonctionnement des écosystèmes.

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Discussion et perspectives Chapitre 3

1 - Traits fonctionnels et relations plantes-insectes herbivores Une des étapes clef de cette étude a été d’identifier des traits qui permettent de prédire l’intensité des interactions trophiques entre les plantes et les insectes herbivores généralistes afin de déterminer leur effet sur la biomasse végétale. Nous avons validé l’hypothèse selon laquelle les trais des criquets reflètent leur niche alimentaire qui a déterminé en retour leur impact sur la biomasse de communautés de plantes. Nous avons testé dans le chapitre 1 de cette étude l’importance relative de différents traits candidats pouvant influencer l’impact de six espèces de criquets fonctionnellement contrastées sur la biomasse de communautés de plantes.

1.1. La force des incisives : un trait clef déterminant l’intensité des interactions plantes-insectes herbivores En comparant l’effet de la taille corporelle et des traits mandibulaires, nos résultats indiquent que l’impact des criquets sur la biomasse des communautés de plantes dépend de leur niche alimentaire, elle-même reflétée par la force de leurs incisives. En effet, les criquets caractérisés par une forte force des incisives ont montré une sélectivité alimentaire envers les graminées à feuilles coriaces dominantes dans la prairie expérimentale ce qui a permis d’expliquer leur plus fort impact sur la biomasse prairiale. A l’inverse, les espèces caractérisées par une faible force des incisives ont eu un impact plus faible sur la biomasse car elles ciblent davantage les dicotylédones et les légumineuses à feuilles tendres qui sont des espèces rares des communautés de plantes de l’expérimentation. La relation que nous observons entre la niche alimentaire et la force des incisives des criquets est en accord avec les précédents travaux d’Ibanez et al. (2013a) qui ont identifié un lien fort entre les traits biomécaniques des plantes et des criquets, c'est-à-dire entre la force que les criquets doivent déployer pour broyer leur ressource et la dureté des feuilles. Cependant ces résultats soulèvent d’autres questions concernant les interactions entre les plantes et les insectes herbivores, notamment sur le choix alimentaire envers les plantes à feuilles coriaces. En effet, la dureté des feuilles est souvent associée à une faible qualité nutritionnelle (Santos et al. 2012) et à une difficulté d’assimilation des nutriments pour les insectes herbivores (Clissold et al. 2009), deux caractéristiques qui auraient pu impliquer un évitement alimentaire envers ces espèces. Cette sélectivité suggère que la relation entre la force des incisives et la dureté des feuilles ne traduit pas uniquement des liens entre les propriétés physiques des criquets et des plantes. Les pressions de sélection exercées par les composés chimiques toxiques sur la niche alimentaire des criquets pourraient conduire certaines espèces à consommer des plantes a priori moins appétentes mais dont les défenses physiques seraient plus simples à contourner. En effet, la faible présence de composés chimiques secondaires chez les graminées (Clissold et al. 2009) en comparaison aux dicotylédones (Coley 1988; Moles et al. 2013) présenterait un avantage sélectif et expliquerait qu’elles soient préférentiellement consommées par certains criquets. A l’inverse, les espèces de criquets s’alimentant de dicotylédones ou de légumineuses présenteraient une

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Discussion et perspectives stratégie opposée en étant capable de détoxiquer les composés toxiques de leurs ressources. Ces hypothèses nécessiteraient d’être analysées à une échelle plus fine par des études de composés chimiques secondaires chez les plantes et les criquets. Dans ce contexte, la force des incisives, peu utilisée jusqu’à présent, serait un trait majeur reflétant des compromis évolutifs complexes intégrant des processus reliés aussi bien aux propriétés physiques foliaires qu’aux traits de défense que les plantes ont développé pour faire face à l’herbivorie.

1.2. L’effet marginal de la taille corporelle des criquets sur la consommation de biomasse végétale L’effet de la taille corporelle des criquets sur la biomasse végétale apparait comme marginal comparativement à celui de la force de leurs incisives. Ce résultat n’est pas en accord avec ce qui a été montré pour des niveaux trophiques supérieurs où la taille corporelle est considérée comme un facteur déterminant de la structuration des réseaux trophiques (Woodward et al. 2005a). En effet via des relations allométriques la taille corporelle constitue un proxy de nombreuses fonctions chez les animaux telles que le taux métabolique, le succès reproducteur, les capacités de thermorégulation ou encore de dispersion. Le long des chaines trophiques proies-prédateurs, des études ont déterminé des règles d’organisation entre ces niveaux trophiques à partir de leur taille corporelle. Par exemple, on observe généralement une augmentation de la taille des proies vers les prédateurs (Woodward & Hildrew 2002; Cohen, Jonsson & Carpenter 2003; Woodward et al. 2005b). La taille reflète également des différences de taux d’assimilation des nutriments dans l’organisme, les grandes espèces immobilisant les ressources plus longtemps que les petites espèces créant un déséquilibre de stœchiométrie entre les niveaux trophiques. Le cycle des nutriments serait ainsi contrôlé par les consommateurs (Elser & Urabe 1999; Brown et al. 2004). Dans notre expérimentation on pouvait s’attendre à ce que l’impact des criquets soit relié à leur taille corporelle dans la mesure où les espèces de grande taille ont souvent besoin d’une plus grande quantité de ressources pour satisfaire leurs besoins nutritionnels. Ainsi, Calliptamus italicus l’espèce la plus grande de l’expérimentation aurait pu fortement impacter la biomasse des communautés de plantes en en consommant davantage. A l’inverse, cette espèce consommant principalement les espèces rares a eu un faible impact sur la biomasse végétale. Il faut cependant noter que l’espèce Pezotettix giornae, qui est l’espèce la plus petite de la zone d’étude et qui présente un régime alimentaire proche de celui de C. italicus a consommé moins de biomasse que C. italicus. Ceci indique un potentiel effet de la taille corporelle sur la consommation de biomasse. Nos résultats montrent que l’impact a été contraint par les préférences alimentaires des criquets et donc par la disponibilité de la ressource puisque les espèces de criquets n’ont pas montré de sélectivité alimentaire uniquement envers les plantes les plus abondantes. Une des hypothèses que nous avions posées était que le ratio C:N des criquets traduisait des différences de préférences alimentaires. Ce lien n’a pas été établi clairement dans notre étude. Nous avons montré

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Discussion et perspectives Chapitre 3 cependant que ce trait expliquait l’impact des criquets sur la biomasse végétale, les communautés de criquets caractérisées par un fort ratio C:N ayant un plus faible impact que les communautés de criquets avec un faible ratio C:N. Cet effet pourrait refléter la quantité de biomasse à ingérer pour atteindre la demande nutritionnelle des criquets, ce trait étant corrélé négativement à la taille corporelle des criquets.

Nous évoquons dans la discussion du chapitre 1 une des limites de notre expérimentation qui a pu minimiser l’effet de la taille corporelle des criquets sur la consommation de biomasse. Nous avons en 3 effet contraint les criquets à rester confinés dans 1 m . Les distances de déplacement des criquets par le saut ou le vol peuvent atteindre plusieurs centaines de mètres par jour (Uvarov 1977; Chapman 1990). Des espèces telles que C. italicus sont dotées de très bonnes capacités de déplacement à la fois par le saut et par des vols actifs. Elles seraient ainsi capables d’atteindre leurs ressources préférentielles, même si elles sont localement rares. Ainsi, notre design expérimental a pu cacher un réel effet de la taille corporelle dans l’étude des relations trophiques plantes insectes herbivores. Les relations entre la niche alimentaire des criquets, la répartition spatiale et l’abondance de la ressource ainsi que le comportement de recherche alimentaire des insectes herbivores restent à explorer.

La force des incisives apparait donc comme un trait fonctionnel d’effet novateur qui permet d’établir un lien explicite entre la niche alimentaire des insectes herbivores généralistes et leur impact sur la consommation de biomasse. Nous validons ainsi le premier objectif de ce travail en identifiant clairement un trait d’effet permettant de prédire l’intensité des interactions trophiques plantes insectes herbivores.

1.3. La relation entre les traits mandibulaires et la niche alimentaire est-elle généralisable à d’autres taxa ? Une des perspectives de ce travail de thèse serait d’analyser dans quelle mesure les traits mandibulaires ou buccaux permettent de prédire l’intensité des interactions trophiques en considérant d’autres taxa. Chez les pollinisateurs, des études ont montré que la morphologie de l’appareil proboscidien des abeilles est liée à la morphologie des fleurs pollinisées (Fontaine et al. 2005). Les abeilles avec des pièces buccales courtes ont plus difficilement accès aux nectaires des fleurs en forme tubulaire. Dans la Zone Atelier Plaine et Valeur de Sèvre, une étude descriptive de la structuration des communautés de coléoptères carabiques (Carabidae) entre différentes cultures a mis en évidence une structuration fonctionnelle de ces espèces (Dupeyron et al. 2013, stage de fin d'études). Cette étude réalisée sur les 13 espèces de coléoptères carabiques les plus abondantes de la zone d’étude et sur 19 traits reliés aux fonctions de thermorégulation, de prédation, de dispersion et d’alimentation, montre une structuration en trois axes distinguant les espèces selon leurs traits alaires, leur taille corporelle et leurs traits mandibulaires (Figure 1). Ainsi d’une manière similaire à ce travail de thèse,

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Discussion et perspectives l’indépendance existante entre les traits de taille corporelle et les traits mandibulaires chez les coléoptères carabiques permettrait de tester si chez ces espèces des liens explicites existent entre leurs traits mandibulaires, leur taille corporelle et leur niche alimentaire qui influenceraient en retour les processus écosystémiques.

2.0 Wg (A) Wg:Bs Ac_F 1.5 Ac_M

1.0Hdis_F Pr_F Bs_F Hdis_MNs_MNs_F 0.5 Pc_F Bs Bs_M Hdim_FPr_M Ll Bc_F Pc_M Axis 1-42% Md:LbBc_M Fm:Tb 0.0 Hdim_M Fm Ad_F -2.0 -1.5 -1.0 -0.5Ad_M 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 Mmi_M -0.5 Md:Hd Bl:Bw Mmi_F -1.0 HL:Hw Pm_F Mma_F Fm:Bs-1.5 Cf_FPm_M Mma_M Cf_M

-2.0 Axis2- 22%

HL:Hw 2.0Md:Lb (B) Bc_FBc_M Bs_M 1.5 Bs_F Ad_MAd_F Wg:Bs1.0 Fm:Bs 0.5 Ns_M Ns_F Pc_M Md:Hd WgFm:Tb LlAxis 1 0.0 Bl:BwCf_M Pc_FPr_M -2.0Mmi_MMmi_F-1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 Hdim_MPr_F Cf_F Mma_M -0.5 Mma_F Pm_MBs Hdis_M Hdim_F FmPm_F -1.0 Hdis_F

Ac_M-1.5 Ac_F

-2.0 Axis3- 10% Figure 1. Co-variation des traits morphologiques des coléoptères carabiques le long de trois axes d’une ACP (eigenvalue >1). Le % de variance expliquée par les axes 1, 2 et 3 est de 42%, 22% et 10% respectivement. Les traits sont représentés en rouge et le nom des espèces en bleu. Les abréviations des traits sont : BS, Body size (mm²); Lg, leg length (mm); Fm, Femur Volume (mm3); Wg, Wing size (mm²); Bl:Bw, Body length vs. Bs wide ratio (mm.mm-1); Wg:Bs, wing vs. body size ratio (mm².mm-2); Fm:Tb, Femur vs. Tibia ratio (mm3.mm-1); Fm:BS, Femur vs. body size ratio (mm3.mm-2); Md:Hd, mandible length vs. head size ratio (mm.mm-2); Md:Lb Mandible vs. Labrum ratio (mm.mm-1); Hl:Hw, head leanght vs. head wide (mm.mm-1). Les abréviations des espèces sont are: Ac, Amara consularis ; Ad, Anchomenus dorsalis ; Bc, Brachinus crepitans ; Bs, Brachinus sclopeta ; Cf, Calathus fuscipes; Hdim, Harpalus dimidiatus; Hdis, Harpalus distinguendus; Mmi, Microlestes minutulus; Mma, Microlestes maurus; Ns, Nebria salina; Pc, Poecilus cupreus; Pr, Pseudoophonus rufipes; Pm, Pterostichus melanarius. M indique mâle et F femelle. Cette figure est extraite du rapport de stage de M2 d’Aurélie Dupeyron, encadrée par B. Gauffre et N. Gross en 2013 au Centre d’Etudes Biologiques de Chizé.

Dans ce travail de thèse nous nous sommes focalisés sur des insectes herbivores généralistes. Les différences de stratégies de réponse face aux défenses des plantes entre les espèces spécialistes et les généralistes peuvent conduire à différents mécanismes contrôlant les interactions plantes-insectes herbivores et à différents effets sur les processus écosystémiques. Les insectes herbivores spécialistes présentent une meilleure tolérance aux défenses des plantes. Ils sont également capables d’utiliser les traits de leur plante hôte pour lutter contre la prédation (Ali & Agrawal 2012). Ceci nécessiterait de confirmer si chez ces espèces les traits peuvent refléter leurs préférences alimentaires et leur effet sur 177

Discussion et perspectives Chapitre 3 les processus écosystémiques. Enfin, coupler des approches basées sur les traits avec des approches de réseau trophique représenterait une avancée dans l’étude de l’effet des interactions trophiques sur les processus écosystémiques (Tylianakis et al. 2008).

2 - Les relations plantes insectes herbivores à l’échelle des communautés Une propriété essentielle de l’approche fonctionnelle est, à partir de l’utilisation de mêmes métriques, de pouvoir effectuer un changement d’échelle depuis l’échelle spécifique vers l’échelle des communautés. Ce changement d’échelle permet d’appréhender les interactions trophiques à l’échelle des communautés et d’analyser les conséquences de ces interactions sur l’écosystème entier.

A l’échelle de la communauté, les traits apparaissent également comme de bons indicateurs de l’impact des communautés de criquets sur la biomasse végétale. Nous montrons de nouveau un lien clair entre les traits mandibulaires et la niche alimentaire des criquets qui détermine leur effet sur la biomasse des communautés de plantes. Ces résultats constituent une première avancée dans la validation de la prise en compte de la diversité fonctionnelle des insectes herbivores pour comprendre l’effet des relations trophiques à l’échelle des communautés sur les processus écosystémiques. Une des originalités de ce travail de thèse a été de manipuler de manière indépendante l’identité et la diversité fonctionnelle des communautés de criquets. Ainsi, nous avons déterminé les processus sous-jacents contrôlant l’impact de ces communautés d’insectes herbivores. L’identité fonctionnelle des communautés de criquets, reliée aux valeurs moyennes de traits de ces communautés, détermine l’optimum de préférences alimentaires, c'est-à-dire la valeur de trait de la communauté de plantes qui sera la plus consommée, via le processus du « mass ratio » (Grime 1998). La diversité fonctionnelle des communautés de criquets détermine la gamme de traits de plantes consommée par les herbivores via le processus de complémentarité de niche (Hector 1999). Ceci démontre la non exclusivité des deux mécanismes contrôlant l’effet de la diversité des communautés de ces insectes herbivores sur le fonctionnement des écosystèmes confirmant la nécessité de manipuler ces deux composantes dans les expérimentations de biodiversité (Mokany et al. 2008). Ce travail de thèse met également en avant que l’impact des communautés de criquets ne dépend pas uniquement des caractéristiques fonctionnelles des insectes mais aussi de celles des plantes et des interactions biotiques entre les insectes herbivores. Dans un contexte de ressource non limitante, les traits fonctionnels des communautés de plantes peuvent minimiser l’impact des criquets sur la biomasse végétale et la compétition interspécifique entre les criquets. Cette étude ayant été réalisée à une échelle locale au sein d’une parcelle de prairie, il serait intéressant de déterminer en quoi l’apport de ces résultats nous informe sur la structuration des communautés dans les systèmes naturels.

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Discussion et perspectives

2.1. Les patrons d’abondance des communautés de criquets en systèmes semi- naturels En reflétant la réponse des espèces aux facteurs abiotiques et biotiques du milieu, les traits fonctionnels permettent de décrire les patrons d’abondance des espèces au sein des communautés (Grime 1998; Mouillot, Mason & Wilson 2007; Cornwell & Ackerly 2010). L’abondance et la composition spécifique observées au sein des communautés sont issues principalement de deux processus déterministes : le filtre d’habitat qui tend vers une convergence des traits au sein de la communauté c'est-à-dire vers une valeur optimum de trait (Keddy 1992; Díaz, Cabido & Casanoves 1998; Grime 1998) et la différentiation de niche qui suppose à l’inverse une divergence des traits entre les espèces par l’intermédiaire de processus de complémentarité de niche. Ces derniers processus permettent d’éviter l’exclusion compétitive et sélectionnent des espèces avec des traits contrastés optimisant l’utilisation de la ressource (Loreau et al. 2001). Dans cette étude, les traits des communautés de criquets reflètent des différences de niche alimentaire qui se sont traduits dans notre expérimentation par de la complémentarité dans l’usage des ressources en modifiant la compétition inter et intra spécifique entre criquets. Nous montrons également que dans certains traitements, la compétition interspécifique peut être négligeable par rapport à la compétition intraspécifique et que ces interactions sont modulées par la disponibilité de la ressource. Ces résultats sont en accord avec les travaux de Liu et al. (2007) qui montrent que la disponibilité de la ressource et la niche alimentaire peuvent influencer les interactions biotiques entre les criquets. Ces constats soulèvent des questions concernant les mécanismes reliant les interactions biotiques, la niche alimentaire, l’abondance et la répartition spatiale des criquets au sein des communautés en conditions réelles de terrain. La répartition spatiale des criquets pourrait s‘expliquer par différents mécanismes : (i) une séparation spatiale des espèces entre différentes parcelles offrant une ressource peu variée et différente ou (ii) une coexistence des espèces à l’échelle locale au sein d’une même prairie offrant une ressource alimentaire variée (Figure 2). Ainsi nous pourrions approfondir ce sujet en analysant la manière dont les liens fonctionnels trophiques permettent d’appréhender la coexistence ou l’évitement des espèces à l’échelle d’un paysage.

Figure 2. Schéma illustrant des mécanismes potentiels pouvant expliquer les relations entre la niche des criquets et leur répartition spatiale. A gauche : une ressource répartie dans différentes prairies peut impliquer un évitement spatial des espèces de criquets. A droite : une ressource diversifiée présente dans une même prairie peut impliquer une coexistence de différentes espèces à l’échelle locale.

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Discussion et perspectives Chapitre 3

D’autre part, chez les criquets des études montrent que ces espèces peuvent modifier leur régime alimentaire en présence d’autres espèces (Belovsky 1986; Beckerman 2000; Pfisterer, Diemer & Schmid 2003). Les interactions biotiques pourraient alors influencer la niche alimentaire des espèces et l’assemblage des communautés de criquets. A partir des données d’herbivorie récoltées dans l’expérimentation, il serait intéressant de générer des données d’herbivorie théoriques dans les traitements plurispécifiques à l’aide des traitements monospécifiques et des comparer ces données générées avec les données observées. Ceci nous permettrait alors de confirmer ou d’infirmer un réel effet des interactions biotiques sur la niche alimentaire des espèces au sein d’une même communauté. L’influence relative de la niche alimentaire et de la compétition interspécifique pour expliquer les assemblages des communautés de criquets reste à explorer et pourra se faire à partir des données d’herbivorie récoltées dans ce travail de thèse.

2.2. Les relations fonctionnelles non trophiques entre les plantes et les criquets Pour déterminer les relations fonctionnelles entre les plantes et les criquets nous nous sommes fondés sur des traits qui permettent de prédire l’intensité de l’herbivorie et les relations alimentaires. Cependant les communautés de plantes ne constituent pas uniquement une ressource alimentaire pour les criquets. Elles influencent également la structure de leur habitat en termes de site de thermorégulation, de reproduction ou de site refuge contre la prédation créant ainsi des liens non trophiques entre les plantes et les insectes herbivores (Kéfi et al. 2012). Ces caractéristiques peuvent alors faire partie des déterminants importants de la structure des communautés de criquets via des processus « bottom-up » et de leur impact sur les communautés de plantes. L’architecture de la végétation qui influence les conditions abiotiques du milieu (Gross et al. 2008; Schaffers et al. 2008) telles que l’humidité, les variations de température journalières ou la densité de la végétation peut influencer la structure de la communauté de criquets en agissant sur leur habitat physique (Pitt 1999). Des milieux avec des végétations de forte stature et denses peuvent être favorables contre la prédation en offrant plus de zones refuges mais inversement peuvent être défavorables en limitant les déplacements et donc l’évitement de la prédation. Des végétations présentant une forte diversité de statures ont généralement des effets positifs en permettant aux criquets de se mettre à une hauteur optimale pour la thermorégulation soit pour se réchauffer soit pour éviter d’atteindre une température létale (Uvarov 1977). Des végétations denses avec beaucoup de litière pourraient avoir un impact négatif sur la reproduction en diminuant la surface de sol nu, c’est-à-dire la surface de sites d’oviposition pour les femelles. La perception des congénères serait diminuée et conduirait à limiter la compétition inter et intra spécifique ainsi que le risque de prédation par manque de détectabilité (Joern 1982). Les facteurs abiotiques représentent ainsi des paramètres importants déterminant l’impact des insectes herbivores sur la biomasse végétale. C’est ce que nous observons pour l’espèce

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Discussion et perspectives

Pseudochorthippus parallelus dont le taux de mortalité très élevé a été associé sans doute à des conditions abiotiques non favorables diminuant son impact sur la biomasse végétale (Gardiner 2009).

Une récente étude réalisée sur la Zone Atelier Plaine & Val de Sèvre s’est intéressée à l’effet des pratiques agricoles sur la structuration fonctionnelle des communautés de plantes et sur l’abondance des criquets (Le Provost et al. 2013, stage de master 2). Cette étude a été réalisée sur les 25 parcelles de prairie que nous avons utilisées pour construire la base de données de traits de plantes à l’échelle de la zone d’étude (voir partie Méthodes). Au début de ma thèse, nous avons réalisé dans ces 25 prairies différentes mesures afin d’obtenir des estimations de la diversité spécifique et de l’abondance des criquets et des plantes et également des estimations de la diversité des communautés d’araignées (prédateurs principaux des criquets), de la productivité et du contenu en azote de la biomasse végétale. Nous avons également réalisé dans ces parcelles des mesures de microclimat à l’aide de sondes mesurant la température et l’humidité que nous avons placées pendant deux périodes de deux semaines au ras ou à hauteur de végétation et autour desquelles des relevés botaniques ont été réalisés. Un des résultats importants qui ressort de cette étude est que les pratiques agricoles impactent la structure fonctionnelle des communautés de plantes qui en retour influence l’abondance des criquets. L’abondance de certaines espèces de criquets est influencée par les traits moyens relatifs à l’architecture du couvert végétal et par les traits relatifs à la chimie des feuilles. Les espèces comme Chorthippus albomarginatus, Chorthippus dorsatus, Mecosthethus aliaceus et Pseudochorthippus parallelus qui fréquentent préférentiellement les milieux frais et humides, sont plus abondantes dans une végétation haute, avec de fortes surfaces foliaires et une forte surface spécifique foliaire (SLA). Ces trois paramètres sont des déterminants importants des conditions microclimatiques du milieu (Gross et al. 2008). Ainsi, dans les communautés où la végétation est haute et où la surface foliaire et la SLA sont fortes, l’humidité sera plus forte et la température plus faible. Le microclimat semble donc être un facteur important pour expliquer l’abondance des espèces (Figure 3). Pour aller plus loin dans cette étude il serait intéressant d’analyser les relations entre les traits des plantes tels que les traits d’architecture et leur effet sur les conditions microclimatiques (température et humidité) à l’aide des données extraites des sondes. Ainsi il serait possible de confirmer si les processus qui déterminent l’effet des traits des plantes sur l’abondance des criquets à l’échelle des communautés sont reliés aux conditions microclimatiques.

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Discussion et perspectives Chapitre 3

Figure 3. En haut : Analyse factorielle des correspondances (AFC) de l’abondance des différentes espèces de criquets. Les trois premiers axes respectivement 38%, 21% et 17% de la variance totale. Le nom des espèces de criquets sont : Ca : Chorthippus albomarginatus, Cb : Chorthippus biguttulus, Cd : Chorthippus dorsatus, Ci : Calliptamus italicus, Cp : Chorthippus parallelus (devenu depuis Pp : Pseudochorthippus parallelus), Ma : Mecosthethus aliaceus, Ee : Euchortippus elegantulus, Or : Omocestus rufipes et Pg : Pezotettix giornae. En bas : résultat d’un modèle linéaire testant l’effet des trais d’architecture sur l’abondance des espèces de l’axe 1 de l’AFC. Cette figure est extraite du rapport de stage de M2 de Gaëtane Le Provost, encadrée par H. Deraison, I. Badenhausser & N. Gross en 2013 au Centre d’Etudes Biologiques de Chizé.

2.3. L’absence de prédateurs dans l’expérimentation La présence de prédateurs pourrait également influencer l’impact des communautés de criquets sur la biomasse des communautés de plantes. Les prédateurs peuvent minimiser cet impact via la consommation des insectes herbivores diminuant ainsi la densité de leur population. Ils peuvent également modifier les comportements alimentaires des criquets qui tentent alors d’échapper à leurs prédateurs (Cardinale et al. 2009; Calcagno et al. 2011). En effet, il a été montré que les criquets peuvent changer de régime alimentaire en passant d’une plante appétente mais sur laquelle les risques de rencontrer un prédateur sont grands, à une plante de moins bonne qualité leur offrant un meilleur site refuge contre la prédation (Schmitz & Suttle 2001; Schmitz 2008). Ceci conduit alors à une redistribution de l’impact des herbivores sur les plantes. Cependant il est vraisemblable que toutes les espèces de criquets ne répondent pas de la même manière face à la prédation. C’est ce que suggère un travail préliminaire réalisé au CEBC en 2014 dans un dispositif nouvellement implanté sur le site. Ce dispositif est un mésocosme en toile insect-proof de 30 m sur 30 m établie dans un espace semi-naturel du CEBC (Figure 4).

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Discussion et perspectives

Figure 4. Photographie du mésocosme présent au Centre d’Etudes Biologiques de Chizé depuis 2013.

Ce travail préliminaire a consisté à faire une cartographie de la végétation initiale avant la mise en place des traitements expérimentaux (régimes de perturbations, comme la fauche ou la fertilisation, selon différentes modalités) et à étudier la faisabilité du suivi de la distribution spatiale de différentes espèces de criquets au cours du temps. Ainsi, grâce à des techniques de marquage, la distribution de trois espèces de criquets a été suivie, et cela en relation avec la densité d’araignées. L’étude montre que les prédateurs avaient une répartition aléatoire au sein du mésocosme et que leur présence a eu des effets différents sur les trois espèces de criquets étudiées (Figure 5). Certaines espèces ont répondu à la présence des araignées en les évitant (Euchorthippus elegantulus) tandis que les autres espèces n’ont pas modifié leur répartition en fonction de la densité d’araignées (Chorthippus dorsatus, Pezotettix giornae).

Figure 5. Relation entre le nombre de prédateurs et le nombre d’individus de criquets.

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Discussion et perspectives Chapitre 3

Vers une approche multitrophique des expérimentations de biodiversité

En adoptant une démarche similaire à ce travail de thèse, une des perspectives serait de mettre en place des expérimentations de biodiversité à une échelle multitrophique afin d’intégrer les liens entre les différents compartiments biotiques constituant les écosystèmes. Il serait intéressant de déterminer si l’approche fonctionnelle permettrait d’établir des liens entre les traits des prédateurs et ceux des insectes herbivores et de comprendre quels sont les mécanismes qui contrôlent l’effet de l’identité et de la diversité fonctionnelle des communautés de prédateurs sur les communautés d’insectes herbivores, de plantes et les processus écosystémiques.

Notre étude met en avant que l’impact des communautés de criquets sur la production de biomasse est médié par des changements de la structure fonctionnelle des communautés de plantes et de l’abondance des espèces de plantes dominantes (Chapitre 3). Ainsi on pourrait s’attendre à des effets indirects de la diversité des communautés d’insectes herbivores sur d’autres niveaux trophiques tels que les pollinisateurs en modifiant positivement ou négativement l’abondance de leur ressource. Les mécanismes de régulation des communautés de plantes pourraient provoquer des décalages de phénologie et de la date de floraison et donc influencer la structure des communautés de pollinisateurs et les services écosystémiques (Elzinga et al. 2007). De la même manière, l’impact des insectes herbivores sur les plantes dominantes peut modifier l’intensité des interactions biotiques entre les espèces végétales et ainsi influencer les mécanismes d’assemblage des communautés végétales (Huntly 1991; Belsky 1992). Pour approfondir ce sujet, regarder comment la diversité fonctionnelle des communautés d’insectes herbivores module ces changements et les interactions entre les différents niveaux trophiques permettrait une meilleure intégration de l’effet des relations multi-trophiques sur les processus écosystémiques.

3 - L’effet des relations trophiques sur le fonctionnement des écosystèmes Intégrer les relations trophiques dans les expérimentations de biodiversité représente un enjeu majeur pour comprendre l’effet de la biodiversité sur le fonctionnement des écosystèmes (Reiss et al. 2009 ; Lavorel et al. 2013). Il a récemment été proposé d’adapter le cadre conceptuel des traits d’effet et des traits de réponse (Lavorel et Garnier 2002) pour capturer les liens fonctionnels trophiques qui contrôlent le fonctionnement des écosystèmes. Le chapitre 3 de cette thèse a été fondé sur cette approche et constitue ainsi une avancée dans ce domaine de recherche visant à déterminer comment les relations fonctionnelles entre les communautés de plantes et de criquets influencent la production de biomasse dans un écosystème prairial. Plus précisément nous avons cherché à déterminer si les traits d’effet des communautés de criquets provoquent des modifications de la structure fonctionnelle des communautés de plantes modifiant en retour la production de biomasse. Nous avons identifié les traits de réponse des communautés de plantes à la perturbation engendrée par les criquets et les traits

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Discussion et perspectives d’effet des communautés de plantes sur la productivité. Cette analyse nous a permis de valider l’hypothèse du « Holy Gail » (Lavorel & Garnier 2002). En effet la teneur en matière sèche des feuilles au sein des communautés de plantes corrélée à leur hauteur végétative constitue une réponse des plantes face à l’herbivorie qui a ensuite déterminé leur effet retour sur la diversité végétale et la production de biomasse. Nous identifions ainsi un lien direct et un chevauchement entre les traits de réponse trophiques et les traits d’effet sur les processus écosystémiques.

3.1. Vers une approche multifonctionnelle des expérimentations de biodiversité Nous nous sommes concentrés au cours de ce travail sur un des processus écosystémiques les plus étudiés dans les expérimentations de biodiversité : la production de biomasse qui est considérée comme le support de nombreux autres processus écosystémiques. Toutefois le fonctionnement des écosystèmes repose sur un ensemble de processus qui peuvent agir de manière indépendante. Ceci laisse à penser qu’il serait intéressant à l’avenir d’orienter les expérimentations de biodiversité vers une échelle multifonctionnelle en intégrant l’effet des relations trophiques sur plusieurs processus écosystémiques (Reiss et al. 2009).

Des modifications de la structure fonctionnelle et de l’abondance des espèces de plantes dominantes ont été observées en réponse à l’identité fonctionnelle des communautés de criquets. Elles ont conduit à des changements de production de biomasse. On pourrait s’attendre à ce que d’autres processus écosystémiques que la productivité soient modifiés en fonction de l’identité fonctionnelle des communautés de criquets, tels que la décomposition de la litière (Schädler et al. 2003b; Wardle & Bardgett 2004) ou le cycle des nutriments notamment celui de l’azote en l’accélérant ou le ralentissant (Belovsky & Slade 2000). L’effet des insectes herbivores sur le cycle des nutriments peut être direct par l’excrétion des faeces qui permettent un retour des éléments chimiques dans le pool de matière organique du sol et qui vont en retour influencer l’activité des microorganismes du sol et la croissance des plantes (Vanni 2002; Wardle 2002; Frost & Hunter 2007). L’effet des insectes herbivores peut aussi être indirect et dépendre de leur sélectivité alimentaire qui modifie la composition des communautés de plantes et donc le type de matière végétale morte qui sera décomposée et qui permettra un retour des nutriments dans le sol (Olff & Ritchie 1998; Belovsky & Slade 2000) (Figure 6). En effet, le choix alimentaire des communautés d’insectes herbivores peut influencer la vitesse du cycle de la matière. Par exemple, les communautés de criquets favorisant les espèces de graminées à forte teneur en matière sèche pourraient ralentir la vitesse du cycle du carbone et de l’azote en réduisant le taux de décomposition de la litière. Cependant, les résultats préliminaires évoqués dans le chapitre 3 sur la dynamique du cycle de l’azote suggèrent également que d’autres processus peuvent entrer en compte pour comprendre l’effet des herbivores sur le cycle de l’azote. Les stratégies de conservation de la ressource des plantes via la présence d’organes de réserves pourraient moduler l’effet des insectes herbivores sur le cycle de la matière puisque nous observons une stimulation de la 185

Discussion et perspectives Chapitre 3 production de biomasse dans les traitements où les graminées sont favorisées. Ainsi il serait intéressant d’inclure dans l’étude des relations trophiques et de leur effet sur les processus écosystémiques les traits des plantes qui intègrent ces stratégies de réserves.

En modifiant le cycle des nutriments et leur disponibilité dans le sol pour les plantes, les herbivores pourraient se trouver eux même limités par la disponibilité de la ressource. Ceci nécessiterait une analyse sur le long terme des boucles de rétroaction de l’impact des herbivores sur la dynamique de la disponibilité de leur propre ressource. Dans notre expérimentation nous avons observé une résilience du système au cours de la première année de la perturbation occasionnée par l’herbivorie, qui s’est traduit par un retour à l’état initial de la structure des communautés de plantes au printemps suivant. En revanche après une seconde année de perturbation la composition fonctionnelle et la production de biomasse ont été significativement modifiées ce qui laisse à penser que les criquets peuvent influencer la dynamique de leur ressource.

Figure 6. Différentes conditions de modification du cycle de la matière et de production primaire au sol par les herbivores. A) Ralentissement du cycle des nutriments et de la production primaire. B) Augmentation de la vitesse du cycle et de la production primaire. L'épaisseur des flèches reflète l'ampleur de la consommation et du cycle de la matière. Extrait de Belovsky & Slade 2000.

Les modifications de composition des communautés de plantes et du cycle des nutriments peuvent se transférer aux processus du sol. Les communautés de microorganismes du sol tels que les bactéries ou les champignons jouent un rôle primordial dans les cycles biogéochimiques pouvant influencer la croissance et la survie des plantes. Les relations plantes-microorganismes sont des relations complexes et les échanges mutuels d’éléments nutritifs entre ces espèces sont nécessaires à leur bon fonctionnement respectif. Souvent étudié de manière indépendante, l’effet de la biodiversité sur les processus écosystémiques peut dépendre des interactions entre le compartiment aériens et celui du sol (Van der Putten et al. 2001; Wardle 2002; Bardgett & Wardle 2003; Grime 2006). La consommation

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Discussion et perspectives de la matière organique par les microorganismes permet une libération du carbone et des substances minérales telles que l’azote ou le phosphore. Ces organismes possèdent un rôle important dans le recyclage de la matière organique en la rendant de nouveau disponible pour la nutrition des plantes. Ainsi la modification de la structure fonctionnelle des communautés de plantes pourrait en retour modifier le fonctionnement des communautés des microorganismes du sol (Figure 7). Dans les milieux productifs, les communautés de microorganismes sont majoritairement dominées par des bactéries et à l’inverse les milieux peu productifs sont majoritairement dominés par des champignons (Welker, Bowman & Seastedt 2001). Ainsi des changements de contenu en azote du sol dû à des modifications de composition végétale et de décomposition de la litière pourraient impliquer des changements de structure fonctionnelle des communautés de microorganismes. Il reste à explorer la façon dont la diversité et l’identité fonctionnelle des communautés d’herbivores modulent la structure fonctionnelle des communautés de microorganismes du sol et leur effet sur les processus écosystémiques.

Figure 7. Schéma illustrant l’effet indirect des herbivores sur les processus du sol. Adapté de Bardgett & Wardle 2010.

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Discussion et perspectives Chapitre 3

3.2. Données en cours d’analyse Ces questionnements nous ont amenés à la réalisation de différents protocoles permettant de mesurer la dynamique du cycle de l’azote et également la composition fonctionnelle des communautés de microorganismes du sol. Entre le début du printemps et la fin de l’automne 2013 des mesures de la dynamique du cycle de l’azote à partir de résines insérées dans le sol captant l’ammonium et l’ammoniac du sol ont été réalisées dans chacune des cages de l’expérimentation (voir Annexe 3 du Chapitre 3 ; Duran 2013). Ces données pourront être mises en relation avec la composition fonctionnelle des communautés de criquets et de plantes. Nous avons également réalisé des prélèvements de sol dans chacune des cages afin d’analyser (i) leur contenu en carbone et en azote (ii) la composition fonctionnelle des communautés de microorganismes du sol (bactéries, champignons) à l’aide d’une analyse de microrespiration et d’extraction d’ADN par qPCR. La méthode de la microrespiration consiste à mesurer la quantité de CO2 respirée par les microorganismes du sol lors de la décomposition de substrats organiques. Les microorganismes constituant les communautés microbiennes du sol présentent différentes capacités de dégradation des substrats carbonés. Ainsi, en ajoutant différentes sources de carbone (acides aminées, acides gras, glucides…) dans des échantillons de sol, il est possible de connaitre le type de microorganismes présents à l’aide d’une analyse colorimétrique reflétant la présence de CO2 rejeté lors de la respiration (Campbell 2003).

Cette nouvelle perspective permettrait de révéler comment les changements de biodiversité affectent le fonctionnement d’écosystèmes naturels complexes en considérant les écosystèmes sous leurs différentes facettes et en incluant les relations entre les différents compartiments abiotiques et biotiques aériens et du sol.

4 - Conclusion Ce travail de thèse constitue une avancée dans l’étude des liens fonctionnels entre des communautés appartenant à différents niveaux trophiques. Les traits ont permis de capturer la complexité des relations trophiques que ce soit à l’échelle spécifique ou des communautés et leur effet sur le fonctionnement d’un écosystème prairial ainsi que les mécanismes de régulation des communautés de plantes envers les herbivores. Les étapes futures de ce travail seraient d’élargir cette approche fonctionnelle aussi bien aux communautés de prédateurs qu’aux communautés de microorganismes du sol afin d’obtenir une vision plus intégrative et réelle de la complexité des systèmes naturels. Ceci permettrait également de tenir compte de l’effet des changements des globaux sur la biodiversité à des échelles multitrophiques et sur leur effet sur de multiples processus écosystémiques.

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