La Diversité Taxonomique Et Des Traits Fonctionnels Des Abeilles Sauvages Dans Deux Villes Canadiennes

La diversité taxonomique et des traits fonctionnels des abeilles sauvages dans deux villes canadiennes

Mémoire

Étienne Normandin-Leclerc

Maîtrise en biologie végétale Maître ès sciences (M. Sc.)

Québec, Canada

La diversité taxonomique et des traits fonctionnels des abeilles sauvages dans deux villes canadiennes

Mémoire

Étienne Normandin-Leclerc

Sous la direction de :

Valérie Fournier, directrice de recherche

Résumé

L'urbanisation est l'activité humaine qui contribue le plus à la perte d'habitats résultant à l'extirpation d'une grande quantité d'espèces localement. Les abeilles sauvages sont les pollinisateurs les plus répandus, mais encore trop peu est connu sur la manière dont les communautés d’abeilles sont affectées par l’urbanisation et les types d’espaces verts qui favorisent leur conservation. Dans cette étude, nous avons évalué la diversité taxonomique et la diversité des traits fonctionnels des abeilles sauvages dans deux villes, Québec et Montréal, et trois habitats urbains (cimetières, jardins communautaires et parcs). Nos résultats révèlent que ces villes abritent des communautés très diverses d’abeilles, mais auraient aussi un impact sur la structure et la dynamique des communautés en soutenant des espèces abondantes et exotiques. L’analyse de la diversité des traits fonctionnels a démontré que l’agriculture urbaine peut contribuer de manière substantielle à la présence de communautés d’abeilles aux traits fonctionnels diversifiés et vraisemblablement au service de pollinisation urbain.

III

Abstract

Urbanization is one of the most pervasive anthropogenic processes contributing to local habitat losses and extirpation of numerous species. Wild bees are the most widespread pollinators, but little information is known on how their communities are affected by urbanization and which kinds of urban green spaces are contributing to their conservation in cities. In this study we evaluated the taxonomic and the functional trait diversity of wild bees in two canadian cities and in three urban habitats. Our results demonstrated that cities can sustain a highly diverse community of wild bees, but also impact their community structure and dynamics by harbouring abundant and exotic species. Results on functional trait diversity showed that urban agriculture could contribute substantially to the provision of functionally diverse bee communities and possibly to urban pollination services.

Table des matières

Résumé ...... III Abstract ...... IV Table des matières ...... V Liste des tableaux ...... VII Liste des figures ...... VIII Remerciement ...... X Avant‐Propos ...... XI Introduction générale ...... 1 Chapitre 1 : État des connaissances ...... 2 1.1 L'importance des abeilles ...... 3 1.2 Pertes et déclin des abeilles ...... 3 1.3 L'urbanisation ...... 4 1.3.1 Effets des habitats urbains sur la biodiversité ...... 4 1.3.2 L'effet de l'urbanisation sur les communautés d'insectes ...... 5 1.4 La prévalence des espèces exotiques ou introduites ...... 6 1.5 Les espèces synanthropiques ...... 7 1.6 L'impact de l'urbanisation sur les abeilles ...... 8 1.6.1 Ressources en pollen et nectar ...... 8 1.6.2 Sites de niches ...... 8 1.6.3 Richesse et abondance des abeilles en milieu urbain ...... 9 1.7 Groupes fonctionnels – Composition des communautés ...... 10 1.7.1 Nicheurs de sol ...... 10 1.7.2 Nicheurs de cavités ...... 10 1.7.3 Les Halictidés ...... 11 1.7.4 Les bourdons ...... 11 1.7.5 Les cleptoparasites ...... 12 1.7.6 Spécialistes ...... 12 1.8 Les types d’espaces verts en ville ...... 12 1.8.1 Les cimetières ...... 12 1.8.2 Les jardins ...... 13 1.8.3 Les parcs ...... 13 1.9 L'approche des traits écologiques ...... 13 1.10 L’agriculture urbaine ...... 14 1.11 Objectifs et hypothèses de recherche ...... 15 1.11.1 Objectif général ...... 15 1.11.2 Objectif 1 ...... 15

1.11.3 Objectif 2 ...... 16 1.12 Approche méthodologique ...... 16 Chapitre II : Taxonomic and functional trait diversity of wild bees in different urban settings 17 Résumé ...... 18 Abstract ...... 19 Introduction ...... 20 Material and Methods ...... 22 Study design ...... 22 Wild bee sampling ...... 22 Data analyses ...... 23 Species accumulation curves ...... 23 ANOVA and Welch’s t‐test ...... 24 Heat map graphic ...... 24 Analysis of species evenness among sites and habitats ...... 24 Inter‐annual variation in bee community structure ...... 25 Partitioning of beta diversity among habitats ...... 25 Functional trait diversity partitioning among habitats ...... 25 Results ...... 26 Discussion ...... 29 Urban bee diversity ...... 29 Community structure ...... 30 Functional trait diversity among habitats ...... 32 Conclusion ...... 33 Acknowledgments ...... 34 Reference ...... 34 Appendices ...... 46 Chapitre III: Conclusion générale...... 61 Bibliographie ...... 65

Liste des tableaux

Table 1. List of the sites surveyed for bees in Montreal and Quebec City with their abbreviation, type, size and coordinates...... 46 Table 2. Observed and extrapolated species richness (± standard deviation, S.D.) between Montreal and Quebec City...... 49 Table 3. Beta diversity partitioning with the Cardoso method (2014) and the Baselga & Orme method (2012) ...... 49 Table 4. Bee species collected every two weeks from May to September 2012 and 2013 in Montreal and Quebec City, with their abundance for each city, status (native or exotic), and pollen specificity. The species are sorted by phylogenetic order...... 56

VII

Liste des figures

Figure 1. Venn diagrams illustrating species richness in Montreal and Quebec City. The upper part of the figure shows the species richness in the three urban habitats (cemeteries, community gardens and urban parks). The lowest part shows the overlapping of species richness between both cities...... 48 Figure 2. Observed species-accumulation curves (thin solid line) and their associated standard deviation (SD) for each habitat type investigated in Montreal (left) and Quebec City (right)...... 50 Figure 3. The figure shows the mean species accumulation curves and their associated standard deviation from n=999 random permutations of the data...... 50 Figure 4. Analysis of Pielou’s J’ index of species evenness (Pielou 1966) among sampling sites in Montreal (up) and Quebec City (down). The index indicates how close in number each species is in each sampling site; a value of 1 refers to a completely numerically even community of species, whereas a value closer to 0 indicates a numerically unbalanced community. The results show that, particularly in Montreal, more uneven communities are found in urban cemeteries than in community gardens or city parks...... 51 Figure 5. Functional rarefaction curves (mean expected functional diversity Q(M) as a function of the cumulative number of sampling plots M) for species abundance data from the three habitat types investigated in Montreal (up) and Quebec City (down). The rarefaction curves are the result of 999 randomizations and the dotted lines of each curve are bootstrapped 95% confidence intervals...... 52 Figure 6. A tanglegram approach to the analysis of changes in wild bee community structure among sites and habitat types between 2012 and 2013 in Montreal and Quebec City. Here, a hierarchical clustering with multiscale bootstrap resampling was performed using abundance data of wild bees for each city and each year on the same sampling sites. The 2012 and 2013 dendrograms of each city were aligned so as to minimize the number of crossings between inter-tree edges, and matching leaves (i.e., sampling sites) were connected by inter-tree edges. We measured the quality of the alignment of the two trees in the tanglegram layout by quantifying (i) the “entanglement” index (0 = perfect match with straight horizontal edges between matching sites; 1 = no match at all), (ii) Baker's Gamma Index, a measure of statistical similarity between two dendrograms (-1 = statistically highly dissimilar; 0 = not statistically similar; 1 = statistically similar) and (iii) the cophenetic correlation coefficient (CCC), a measure of how faithfully the 2013 dendrogram (particularly the cophenetic distances obtained) reflects the dissimilarities among sites observed in 2012 (i.e., the reference tree) (-1 = the two dendrograms are statistically dissimilar; near 0 values = the two trees are not statistically similar; 1 = the two dendrograms are statistically similar)...... 53 Figure 7. Heat map illustrating the abundant species in both cities (Montreal and Quebec City) and in all three urban habitats (cemeteries, community gardens and city parks)...... 55

VIII

À mon père Michel Normandin

Remerciements

Je tiens à remercier tout particulièrement ma directrice Valérie Fournier et mon codirecteur Christopher Buddle pour votre soutien, votre expérience, vos conseils et votre compréhension hors du commun lors de mon parcours à la maîtrise. Cette expérience m’a permis d’apprécier encore plus la recherche en entomologie et de devenir passionné par mon expertise, les abeilles sauvages. Un grand merci également à Nicolas Vereecken qui a aidé au positionnement de l’article et aux analyses statistiques innovatrices.

Je dois remercier tout particulièrement ma collègue Amélie Gervais qui a été d’une aide remarquable pendant les 3 ans de cette aventure ainsi que Peter Kevan (Université de Guelph), Sheila Colla (Université York) et Miriam Richards (Université Brock) pour leurs critiques et leurs commentaires constructifs.

Mes plus sincères remerciements vont aussi à tous les bénévoles, stagiaires et collègues qui m’ont aidé sur le terrain et en laboratoire tant à Québec qu’à Montréal. Donc un grand merci à Olivier Samson-Robert, Patrice Hamelin, Carolynn Barrette, Mélissa Girard, Mathieu Heiztman, Étienne Nadeau, Julie Hamel, Sarah Silverman, Marie-Ève Chagnon, Sarah Loboda, Margot Charrette, Yifu Wong, Frédéric McCune, Marianne St- Laurent et Manon Béllanger. Un merci à mes collègues John Ascher, Cory Sheffield, Jason Gibbs, Sam Droege et Sophie Cardinal pour l’identification de certaines espèces d’abeilles.

Je ne saurais oublier ma copine Anne Le Goff qui m’a aidé à la numérisation de près de 15 000 spécimens et qui a fait preuve d’une grande compréhension face à mes horaires chargés.

Merci à ma mère Lise Leclerc pour ton soutien et ton aide en géomatique.

En terminant, cette maîtrise n’aurais pas été possible sans l’aide de mon père Michel Normandin qui m’a aidé financièrement et qui a toujours été là pour moi et qui m’a encouragé sans broncher dans ma passion pour l’entomologie. Il a fait preuve d’une compréhension, d’une gentillesse et d’une générosité incommensurable tout le long de mon parcours vers la maîtrise. Ce diplôme est le tien aussi, merci papa.

Avant-Propos

Le chapitre II de ce mémoire est présenté sous forme d’article scientifique rédigé en anglais. Il a été soumis pour publication dans une revue avec comité de révision par les pairs, PeerJ.

La récolte des données, l’analyse des résultats ainsi que la rédaction de l’ensemble des textes sont issus du candidat. Valérie Fournier (directrice), Ph.D. professeure d’entomologie à l’Université Laval et Christopher Buddle (codirecteur), Ph.D. professeur à l’Université McGill ont collaboré aux textes et sont coauteurs du chapitre II.

Nicolas Vereecken, Ph.D. professeur d’agroécologie et de pollinisation à l’Université libre de Bruxelle est également coauteur du chapitre II.

Introduction générale

Au Québec, on compte près de 350 espèces d’abeilles sauvages et le service écosystémique qu’elles fournissent est essentiel au maintien de la biodiversité. En effet, elles pollinisent la majorité des plantes à fleurs en assurant leur pérennité dans l’habitat dans lequel elles évoluent. L'inquiétude grandissante de la communauté scientifique face au déclin des pollinisateurs sauvages a mené à l'avènement de plusieurs programmes de recherche pour tenter d’expliquer ce phénomène. Bien que plusieurs causes aient été soulevées comme les méthodes d’agriculture et l’épandage de pesticides, les facteurs considérés comme contribuant le plus au déclin général des abeilles sont la fragmentation et la perte des habitats.

L’urbanisation est parmi un des processus anthropogénique contribuant le plus à la perte d’habitats et l’extirpation d’espèces indigènes. De plus, les villes sont en expansion dans la majorité des localités sur la planète et la proportion de la population vivant en ville devrait considérablement augmenter au courant des prochaines décennies. Ces milieux sont dominés par des structures humaines et des surfaces asphaltées, mais également par des espaces verts aménagés et naturels. De ce fait, l’urbanisation crée donc un nouvel habitat peuplé par de nouvelles communautés d’insectes. Les milieux urbains sont connus pour être caractérisés par la présence d’espèces synanthropiques, exotiques et dominantes. Ces effets de l’urbanisation peuvent avoir de profondes répercussions sur la dynamique et la structure des communautés. Toutefois, ces effets des villes ont été très peu étudiés chez les abeilles qui pourtant contribuent de façon importante au service de pollinisation urbain. La réalisation de programmes intensifs d’échantillonnage dans plusieurs centres urbains ainsi que l’utilisation de mesures larges de la diversité sont devenues des éléments indispensables afin d’obtenir des généralisations sur les communautés d’abeilles urbaines.

Pour mieux comprendre la diversité des abeilles dans différents milieux urbains, notre échantillonnage a été effectué dans deux villes canadiennes, Montréal et Québec, et sur une période de deux ans. L’objectif de cette étude était de décrire et comparer la diversité, la structure et la dynamique des communautés d’abeilles dans les deux villes. Des mesures larges de la diversité ont été utilisées pour décrire les communautés comme le partitionnement de la diversité Bêta, la présence d’espèces exotiques, synanthropiques et dominantes, l’uniformité des communautés et la stabilité spatio-temporelle. Le deuxième objectif était de comparer la diversité fonctionnelle des abeilles dans les trois types d’espaces verts urbains : cimetières, jardins communautaires et les parcs nature. Les résultats de cette étude contribueront à fournir une meilleure perspective sur la valeur écologique de conservation de ces espaces verts.

Chapitre 1 : État des connaissances

1.1 L'importance des abeilles La pollinisation, qui est le transfert de grains de pollen des anthères (partie mâle) au pistil (partie femelle) d’une fleur, est un service écosystémique essentiel à la reproduction sexuée des plantes et au maintien de la biodiversité (Bluthgen & Klein, 2011). Près de 87 % des Angiospermes (plantes à fleurs) dans le monde sont pollinisées par les animaux (Ollerton et al, 2011). Ces derniers contribuent d'ailleurs à la pollinisation de 77 % des principales cultures alimentaires et 35 % des volumes de nourriture à l'échelle mondiale (Klein et al, 2007). L'humain bénéficie donc grandement de ce service pour des raisons de sécurité alimentaire, valeur nutritive et économique (Kearns, 1998; Gallai et al, 2009,2008; Aizen et al, 2009; Eilers et al 2011). Les animaux pollinisateurs sont principalement des insectes, comme les apoïdes (Hyménoptères), les syrphidés (Diptères), les Coléoptères et les Lépidoptères. Toutefois, la super-famille des abeilles, appelée apoïdes, est définitivement le groupe d’insectes pollinisateurs le plus efficace (Neff & Simpson, 1993). Bien qu'une seule espèce d'abeille, soit l'abeille domestique Apis mellifera, soit utilisée dans la pollinisation de la plupart des cultures de plantes à fleurs, il existe néanmoins plus de 20 000 espèces d'abeilles répertoriées dans le monde. Celles-ci sont des abeilles sauvages et elles sont principalement solitaires. Même si elles ne sont pas domestiquées, elles fournissent un service écosystémique substantiel et apportent une contribution considérable en agriculture (Kremen et al, 2002; Klein et al, 2003; Morandin & Winston 2005; Greenleaf & Kremen 2006; Kleijn et al 2015). De plus, leur action pollinisatrice peut parfois rehausser l'efficacité des abeilles domestiques (Chagnon et al, 1993; Greenleaf & Kremen 2006; Brittain et al, 2013). Lorsque les abeilles sauvages se font rares dans une culture (e.g., dû à une régie de monoculture intensive), la location de colonies d’abeilles domestiques devient la seule solution pour les producteurs agricoles, même si bien souvent celles-ci sont moins bien adaptées à leur culture (Klein et al, 2007). Il est avantageux de conserver les abeilles sauvages car elles servent de police d'assurance face aux pertes actuelles des colonies d'abeilles domestiques (Winfree et al, 2007).

1.2 Pertes et déclin des abeilles L'inquiétude grandissante de la communauté scientifique face aux pertes anormalement élevées des abeilles domestiques ces dernières années (Curie et al, 2010; Lee et al, 2015) et le déclin des pollinisateurs sauvages (Biesmeijer et al, 2006; Cameron et al, 2011) a mené à l'avènement de plusieurs programmes de recherche pour tenter d’expliquer ces phénomènes (Potts et al, 2010). En 2006, le comité de recherche nord- américain, le National Research Council (NRC) de l’Académie nationale de Sciences, a conclu qu’il y avait eu un déclin à long terme dans les populations d'abeilles domestiques et d’abeilles sauvages, plus spécialement les bourdons d’Amérique du Nord (NRC, 2006; Murray et al, 2009). Bien que plusieurs causes aient été soulevées, les facteurs considérés comme contribuant le plus au déclin général des abeilles sont la fragmentation et la perte des habitats (Brown & Paxton, 2009; Potts et al, 2010; Winfree,, 2011). La perte des habitats est évaluée comme étant la plus destructrice envers la conservation de la biodiversité des abeilles sauvages (Potts et al, 2010; Winfree, 2011).

L'effet de la fragmentation du paysage est plus faible que la perte d'habitats mais signifie la présence d'isolat, de discontinuité dans le paysage ou de changement dans sa configuration (Fahrig, 2003). Une récente méta-analyse a démontré que la perte d'habitats et la fragmentation affectent négativement l'abondance et la richesse des abeilles sauvages (Winfree, 2009). Cependant, l’auteur de l’étude conclut que ce scénario est vrai seulement dans les cas où les pertes d'habitats sont extrêmes. Celle-ci se traduit souvent par une diminution de la diversité florale (ressource de pollen pour les abeilles) et de la disponibilité des sites de niches, deux éléments cruciaux pour les apoïdes (Winfree, 2009). Les endroits les plus à risque au déclin des abeilles sont inévitablement les milieux à forte intensité agricole et ceux qui sont hautement urbanisés.

1.3 L'urbanisation L'urbanisation est, en effet, l'activité humaine contribuant le plus à la perte d'habitats, au taux d'extinction local des espèces et à l'élimination d'une grande quantité d'espèces indigènes (McKinney, 2002). En outre, les villes sont en expansion dans la majorité des localités sur la planète et la proportion de la population vivant en ville devrait considérablement augmenter selon les prédictions. En Amérique du Nord, 82 % de la population vit désormais en milieu urbain ou en banlieue (Rapport des Nations Unies, 2014). Les villes sont généralement caractérisées par un gradient d'urbanisation débutant aux limites rurales jusqu'au noyau intensivement urbanisé de la ville. Les habitats naturels sont donc détruits pour être remplacés par trois types de milieux semi-naturels comme les sites aménagés (e.g., jardins, espaces verts résidentiels et commerciaux, cimetières, parcs récréatifs), les sites à végétation rudérale (e.g., terrains vacants, bordures de chemin de fer) et les espaces naturels restants (e.g., parcs naturels), souvent caractérisés par la présence accrue de plantes non-indigènes. Ces milieux semi-naturels deviennent de plus en plus fragmentés en petites parcelles et éloignés les uns des autres lorsqu'ils sont situés à proximité du noyau de la ville (Fahrig, 2003). L'habitat urbain est, quant à lui, caractérisé par la présence de bâtiments, de rues asphaltées et de stationnements, un habitat hostile au développement de la nature et de la biodiversité (McKinney, 2002).

1.3.1 Effets des habitats urbains sur la biodiversité La perte d'habitats pouvant être véhiculée par l'urbanisation est reconnue pour réduire le pouvoir de dispersion des espèces, le nombre d'espèces spécialistes et de grande taille, le taux de prédation et le succès reproducteur des animaux (Fahrig, 2003). En ce qui concerne la richesse des espèces de plantes et d'animaux, McKinney (2008) a démontré qu'en compilant les données récoltées des études en milieux urbains, la réponse varie selon l'intensité des perturbations anthropiques. Dans la majorité des cas, l'urbanisation a un effet négatif sur la richesse des espèces et des espèces rares à l'échelle du globe (McDonald et al, 2008; Cameron et al, 2011). Toutefois, l'urbanisation peut produire un niveau modéré de perturbations, laissant derrière elle une mosaïque d'espaces verts à propriétés variées. Ceci produit ainsi une zone de transition présente entre le noyau et la banlieue des villes (Zerbe et al, 2003). Les zones urbaines peuvent donc être composées d'une très haute hétérogénéité

spatiale produisant ainsi des habitats à des hauts niveaux de diversité Bêta (Niemela, 1999). Cette diversité bêta est le taux de variation en composition d’espèces parmi les communautés; elle est aussi une mesure quantitative de la diversité. Parfois, les zones urbaines peuvent générer une plus grande richesse que les zones rurales avoisinantes (Wania et al. 2006). Ceci est spécialement le cas pour des groupes comme les plantes et les insectes qui ne requièrent pas de grands espaces afin de supporter des populations viables (McKinney, 2008). L'effet de bordure créé par les multiples fragments (Bolger et al, 2000; Godefroid & Koedam, 2003) couplé à la complexité du paysage (Faeth et al, 2011) influencent donc grandement le couvert végétal qui, à son tour, influence le nombre d'espèces d'insectes (McIntyre, 2000) et la structure de leur communauté (Niemela et al, 2002).

1.3.2 L'effet de l'urbanisation sur les communautés d'insectes Ce double mécanisme de l'urbanisation n'agit pas seulement au niveau de la richesse et de l'abondance des insectes, mais également au niveau de leurs communautés. La conversion d'un habitat en un autre cause une modification des communautés : certaines espèces seront perdues tandis que d'autres seront remplacées (Shochat et al, 2006; Grimm et al, 2008). Globalement, une homogénéisation biotique est observée dans les communautés d’insectes urbains. Cet environnement tend à être physiquement structuré de la même manière d'un centre urbain à un autre. Cette similarité physique recrute les mêmes espèces capables de s'adapter à des composantes variées du paysage anthropique comme la présence de plantes ornementales, les espèces cultivées par les humains, les espaces pavés ou même de pouvoir exploiter les ressources rendues disponibles en raison des différentes activités humaines (McKinney, 2002; 2006). Parmi ces nouvelles espèces recrutées, il y a les espèces introduites, non- indigènes et synantropiques dont certaines peuvent devenir dominantes dans certains environnements diminuant ainsi l'uniformité des communautés (Shochat et al, 2006; Faeth et al, 2011). Ceci cause un décalage dans les communautés, avantageant ainsi les espèces généralistes ou opportunistes (McInthyre et al, 2001) souvent associées aux développements anthropiques (synanthropie) et à des habitats en succession ou perturbés (Faeth et al, 2011). En effet, plusieurs études observent une abondance plus élevée et une diminution dans l'uniformité des communautés d'arthropodes urbains comparativement aux habitats ruraux ou naturels (McIntyre et al, 2001; Shochat et al, 2004; Rango, 2005; Cook & Faeth, 2006; Marussich & Faeth, 2009; Niemela & Kotze, 2009; Van Nuland & Whitlow, 2014). Cette mesure d’uniformité utilise l’abondance de chaque espèce d’un site donné, et évalue son rang par rapport aux autres espèces. Ainsi, une basse uniformité d’une communauté d’abeilles signifie qu’il y a présence de une ou deux espèces très abondantes par rapport aux autres. Une bonne uniformité signifie donc que chaque espèce est représentée par le même nombre d’individus dans la communauté. Cette mesure est qualifiée comme un index de diversité, une mesure de la biodiversité qui quantifie l’égalité numérique des espèces dans un assemblage. L’indice de Pielou est souvent utilisé pour cette mesure. Lorsque l’indice a une valeur de 1, cela signifie que toutes les espèces ont le même nombre d’individus et lorsqu’il est de 0, cela signifie que plusieurs espèces ont un seul individu tandis qu’une seule est très abondante et domine la communauté (Heip et al, 1998). À titre d’exemple, dans

quelques études sur les carabidés (Coléoptères) la zone urbaine a été caractérisée par la dominance d'une poignée d'espèces (Niemela et al, 2002; Ishitani et al, 2003; Venn et al, 2003; Sadler et al, 2006). De plus, les zones urbaines hautement perturbées sont généralement définies par la présence d'espèces aptes au vol tandis que les zones suburbaines ou rurales sont caractérisées par la présence d'espèces de plus grande taille et inapte au vol (Niemela & Kotze, 2009).

Chez les insectes herbivores, c'est la taille des fragments et la richesse en espèces des plantes hôtes comparées à leur abondance qui semblent influencer la réponse de la communauté aux perturbations (Raupp et al, 2010). L’abondance d’espèces généralistes et tolérantes peut aussi améliorer la stabilité et baisser le renouvellement («turnover») des communautés (Suhonen et al, 2009; DeVictor et al, 2007) puisqu’elles sont mieux adaptées que d’autres, leur stabilité spatiale et temporelle peut donc devenir stable. Une stabilité spatio-temporelle signifie que les espèces d’une communauté restent aux mêmes sites sur plus d’une saison et que leurs abondances ne subissent pas de variations importantes. Retrouver les mêmes espèces sur plus d’une année démontre donc une certaine stabilité de la communauté étudiée.

1.4 La prévalence des espèces exotiques ou introduites En général, les espèces exotiques sont introduites dans un nouvel environnement par l'entremise d’activités humaines. Ces introductions peuvent être d’origine accidentelle (e.g., via cargos, bateaux, camions ou même avion) ou intentionnelle. Le plus souvent, les humains importent des plantes non-indigènes dans les villes pour embellir le paysage à travers certaines pratiques horticoles des municipalités ou à des fins d'ornementation et par les citoyens (Reichard & White, 2001). En ville, le processus de perte d'habitat retire les espèces indigènes pour laisser place aux espèces non-indigènes capables d'occuper des habitats perturbés et similaires grâce à une gamme de préadaptations (McKinney, 2006). Ces espèces tendent à être graduellement plus abondantes vers le centre urbain des villes. Cette évolution des espèces non-indigènes vers les noyaux urbains est aussi observée chez les oiseaux (Marzluff, 2001; Blair, 2001) et les insectes (McIntyre, 2001). Dans certains cas, la taille et la densité de la population humaine en ville peuvent même avoir un effet bénéfique sur la richesse de ces espèces (Pysek, 1998). En effet, ce phénomène est souvent expliqué par l'augmentation de la densité humaine vers le noyau urbain où une augmentation des importations des espèces non-indigènes est recensée (Kowarik, 2008). Cet environnement offre aussi de nouvelles opportunités (e.g., opportunité de niches) pour des plantes introduites et pour les animaux qui profiteront de ces nouvelles ressources (McKinney, 2006). De plus, le succès des espèces non-indigènes invasives peut être expliqué par la réduction des ennemis naturels et l'altération de paramètres physiques améliorant l'habitabilité pour les envahisseurs (Shea & Chesson, 2002). Parmi ces paramètres se trouve la température qui participe entre autres aux îlots de chaleurs et à l'établissement d'environnements généralement plus chaud en ville. Dans un contexte de changements climatiques, cela peut influencer la probabilité d'introduction d'espèces exotiques sur un nouveau territoire. La température peut être un facteur important limitant la survie, la croissance et la

reproduction de ces espèces venants d'environnements plus chauds vers des localités plus froides. L'effet de serre créé par les villes, qui offrent des moyennes de température généralement plus chaudes, peut donc offrir des conditions similaires à leur environnement d'origine (Walther et al, 2009). Pour les insectes herbivores ou pollinisateurs, l'introduction de leur(s) plante(s) hôte(s) précède souvent leur propre introduction sur un nouveau territoire. C'est le cas pour l'Argus bleu (Polyommatus icarus Roth; Lyceanidae), un papillon de jour d'origine européenne pour lequel le point d'entrée a été l'aéroport de Mirabel (Québec, Canada). La population de cette espèce a énormément grossi depuis son introduction en 2005 en raison de l'omniprésence de sa plante hôte, le lotier corniculé (Lotus corniculatus), une plante qui colonise les sols pauvres comme les bordures de routes (Hall, 2007). Un autre exemple d'introduction grâce à la présence de plantes non-indigènes est la présence de deux espèces exotiques d'abeilles cotonnières (Megachilidae; Anthidiini), Anthidium manicatum et Anthidium oblongatum, qui ont respectivement été observées pour la première fois en Amérique du Nord en 1960 et en 1994. Les deux espèces se trouvent désormais facilement en ville où elles semblent affectionner des plantes ornementales non-indigènes comme Anthidium manicatum (Payette, 2001), notamment pour la conception des nids (Gibbs & Sheffield, 2009). Il n'est donc pas rare que ces milieux soient composés d'espèces exotiques qui peuvent devenir envahissantes (Connor et al, 2002) et affecter négativement certaines espèces indigènes (Shochat, 2006). Tous ces effets de l'urbanisation peuvent devenir préoccupants, notamment lorsqu'ils affectent des insectes bénéfiques comme les abeilles sauvages.

Peu d'études sur les abeilles sauvages urbaines ont évalué la présence d'espèces exotiques. Néanmoins, dans l'étude de Matteson et al (2008), les résultats les plus frappants ont émergé des résultats sur les espèces exotiques récoltées dans les jardins communautaires de la ville de New York. En effet, 27% des spécimens capturés étaient des espèces exotiques représentées principalement par le genre Hylaeus (famille Colletidae). Cette étude a été la seule à documenter autant d'espèces exotiques comparativement à d'autres études (Cane et al, 2006; Frankie et al, 2005), probablement en raison de l'urbanisation plus intensive qui caractérise New York. Au Canada, trois espèces d'Hylaeus d'origine européenne et 13 autres espèces exotiques d'abeilles sauvages ont été documentées (Sheffield et al, 2011). Surveiller la présence de ces espèces au pays est essentiel puisqu'elles peuvent être considérées comme un danger à la biodiversité locale (Chivian & Bernstein, 2008).

1.5 Les espèces synanthropiques Les espèces synanthropiques sont celles qui sont le plus associées aux humains et aux zones hautement urbanisées (McKinney, 2006). Ces espèces démontrent une plasticité comportementale plus importante que les autres espèces, leur permettant ainsi de s’adapter plus facilement à la structure urbaine et à la disponibilité en ressource. Elles peuvent aussi profiter des aménagements anthropogéniques pour accroître leur population et dans certain cas devenir dominantes en ville (Shochat et al, 2010). Connaître et identifier les espèces synanthropiques ajoute des informations essentielles au profil des communautés. Cependant, peu d’études ont examiné la

synanthropie chez les insectes non-vecteur de maladie (Spence & Spence, 1988; Frankie & Ehler, 1978) et, très peu ont été réaliséeréalisées sur les abeilles (e.g., Velez-Ruiz et al, 2013). En Amérique du Nord, les espèces synanthropiques d’insectes sont souvent aussi des espèces exotiques et les espèces à la fois indigènes et synanthropiques sont rares (Spence & Spence, 1988). Chez les abeilles, plusieurs des espèces présentes en Amérique du Nord sont d’origine européen ne (Sheffield & Dumesh, 2011) et il est à supposer que la présence de plantes introduites dans les villes est une des causes importantes du succès de ces espèces exotiques. Si les conditions sont favorables à ces espèces, elles peuvent être à la fois exotiques, synanthropiques et devenir dominante. Il est important d’étudier ce genre de relations puisque les pressions exercées par ces espèces synanthropiques peuvent contribuer à l’homogénéisation et à l’appauvrissement des communautés en ville.

1.6 L'impact de l'urbanisation sur les abeilles La perte d'habitat occasionnée par les procédés d'urbanisation affecte la disponibilité de deux composantes essentielles à la régulation des populations et des communautés d'abeilles, soit 1) les ressources en pollen et nectar et 2) les sites de niches.

1.6.1 Ressources en pollen et nectar Le pollen et le nectar des fleurs sont les sources de nourriture pour les abeilles adultes et leur progéniture (Roulston & Goodell, 2011). La quantité de pollen et nectar récoltée par les femelles est directement proportionnelle à la quantité de cellules qu’elles peuvent approvisionner et donc à l'abondance de la prochaine génération. La disponibilité des ressources florales varie durant la saison, influençant ainsi certains groupes d'abeilles. Par exemple, la floraison des plantes printanières est souvent liée à la présence d'espèces d’abeilles uniquement retrouvées durant cette période et ne possédant qu'une seule génération par année (univoltine) (Michener, 2007). C’est le cas de plusieurs espèces de la famille des Andrenidae. D'un autre côté, une disponibilité en ressource sur toute la saison est requise par plusieurs espèces multivoltines (i.e. qui ont plusieurs générations dans la même saison). En général, ce sont les milieux ouverts qui permettent la croissance de plantes avec un certain pouvoir mellifère (Winfree et al, 2011; Michener 2007) et ces milieux ouverts peuvent être abondants en villes. Récemment, Fortel et al (2014) ont échoué à associer la diversité florale aux communautés d'abeilles, notamment parce que les abeilles sont des insectes très mobiles ayant des préférences florales et que la densité florale n'est pas nécessairement toujours associée à la densité des pollinisateurs (Roulston & Goodell, 2011).

1.6.2 Sites de niches Chez les abeilles solitaires, on distingue deux types de nicheurs, soit les nicheurs de cavités et les nicheurs de sol (voir détails dans la section plus bas). Les sites de niches servent à abriter les chambres du couvain, i.e. les larves d’abeilles, ou progéniture. Environ 70% des abeilles nichent dans le sol alors que 30% des abeilles nichent dans des cavités. Les cavités utilisées peuvent être d’anciens trous d’émergence de coléoptères, des tiges creuses et

autres anfractuosités de bois ou même des cavités fabriquées par l’humain. Pour les nicheurs de sol, trouver un site de niche peut devenir une tâche particulièrement difficile dû à l'inhospitalité des sols en ville. Certains nicheurs de sols ont aussi besoin de caractéristiques particulières qui sont difficilement trouvables en milieu urbain. Généralement, la ville est caractérisée par la présence accrue de rues, stationnements, trottoirs ou de pelouse, des surfaces inhabituelles pour les abeilles. Certaines pratiques agricoles, comme le labourage, ont également des effets dévastateurs les nicheurs de sols. Plusieurs espèces nichant dans le sol installent leur couvain à moins de 30 centimètres de la surface, n'échappant pas à l'effet destructeur du labourage. Ceci pourrait devenir problématique dans les lots des jardins communautaires en ville où un labourage sommaire se fait au rotoculteur. Les zones non labourées, comme les bordures peuvent alors devenir très importantes pour la conservation de espèces qui nichent au sol (Roulston & Goodell, 2011). En comparaison, les nicheurs de cavités ont été largement associés aux milieux urbains en raison de leur aisance à utiliser des matériaux humains pour leur nidification (Hernandez et al, 2009; MacIvor & Packer 2015). Aucune étude n'a encore pu documenter une augmentation des sites de nidification avec une augmentation des populations d'abeilles sauvages (Roulston & Goodell, 2011). Cependant, il a été démontré que la disponibilité du substrat de nidification combinée à la disponibilité des matériaux de construction était déterminante quant à la composition de la communauté d'abeilles (Potts et al, 2005). La perte d'habitats générée par l'urbanisation peut donc, à un certain point, altérer la distribution de la ressource utilisée pour la nidification. Étant donné que les abeilles visitent les fleurs autour d'un certain rayon, l'emplacement de leur nid détermine les ressources florales exploitables. Les critères de nidification des espèces d'abeilles peuvent, par conséquent, révéler leur sensibilité aux changements environnementaux (Murray et al, 2009).

1.6.3 Richesse et abondance des abeilles en milieu urbain La richesse des espèces d'abeilles en milieu urbain n'est pas une variable fluctuant de manière constante d'une étude à l'autre. Plusieurs études ont comparé la richesse et l'abondance en utilisant des habitats urbains, suburbains, naturels, semi-naturels, aménagés ou à végétation rudérale (Tommasi et al, 2004; McFrederick & LeBuhn, 2005; Cane et al, 2006; Fetridge et al, 2008; Matteson et al, 2008; Colla et al, 2009; Bates et al, 2011; Banaszak-Cibicka & Zmihorski, 2012; Ascher et al, 2014; Fortel et al, 2014; Sirohi et al 2015). Une méta-analyse de Winfree et al (2009) a démontré qu'en présence de pertes importantes d'habitats, la richesse et l'abondance sont significativement réduites, mais qu'en présence de pertes modérées, aucun des deux aspects n'était significatif. Ceci peut être en partie expliqué par le fait que les études sur les abeilles urbaines sont réalisées à des taux d'urbanisation différents les unes des autres. La densité de la population à l'intérieur des villes peut servir d'indice en relation avec l'intensité de l'urbanisation (Fetridge et al, 2008), mais cet élément comparatif est rarement utilisé. La taille des fragments s'est aussi avérée être un aspect agissant sur la diversité des abeilles. Qu’elle soit causée par l'urbanisation ou la perte d'habitats, une richesse plus élevée est normalement observée dans les fragments de plus grande taille (Viana et al, 2006; Bommarco et al, 2010) et plus âgés (Cane et al, 2006). De plus, l'assemblage des

espèces d'abeilles rattachées à leur localité peut influencer l'abondance totale dans un contexte d'urbanisation. La proportion de surface asphaltée, peut aussi avoir un impact sur l'abondance et la diversité. En effet, la plus récente étude sur le sujet, réalisée par Fortel et al (2014), a démontré une diminution de l'abondance et une augmentation de la richesse en relation avec l'augmentation des surfaces perméables.

1.7 Groupes fonctionnels – Composition des communautés

1.7.1 Nicheurs de sol Les membres des familles Colletidae (genre Colletes) et Andrenidae sont des nicheurs de sols, et le printemps est le moment de l'année où ces abeilles sont le plus abondantes (Michener, 2007). Ces deux groupes sont considérés comme des abeilles à glosse (i.e. langue) courte, elles sont donc régulièrement observées butinant des fleurs à corolle courte. Toutefois, certaines espèces d'Andrenidae, par exemple Andrena bradleyi, possèdent un espace malaire (i.e. l’espace entre la limite inférieur des yeux et l'origine de la pièce buccale mandibule) plus long, leur permettant d'accéder à du nectar normalement inaccessible pour d'autres espèces (Michener, 2007). Ce sont les espèces du genre Colletes qui sont généralement moins abondantes (Fetridge et al, 2008). Ascher et al (2014) ont cependant capturé quelques espèces de ce genre dans leur étude réalisée dans des comtés voisins de New York. Ces espèces étaient principalement des espèces récoltant du pollen sur la verge d'or (Solidago sp.), une plante de fin d'été qui peut former de grand agrégat, offrant ainsi une source suffisante pour le maintien des populations de Colletes spp. Les espèces d'Andrenidae sont aussi plus rares en ville (Owen, 1991; Antonini & Martin, 2003). Banaszak-Cibicka et Zmihorski (2012) expliquent que l'abondance de ce groupe d'abeilles est liée à l'abondance d'arbres à fleurs dont la floraison coïncide avec l'émergence des Andrènes au printemps. Le manque de nourriture (pollen et nectar) au printemps est le facteur le plus limitant pour les populations d'Andrènes en ville (Matteson et al, 2008).

1.7.2 Nicheurs de cavités Les nicheurs de cavités sont principalement des abeilles appartenant à la famille des Mégachilidés et comprennent au Québec les genres Heriades, Megachile, Anthidium, Chelostoma, Hoplitis, et Osmia. Toutefois, les genres Ceratina (Xylocopini : Apidae) et Hylaeus (Colletidae) sont aussi considérés comme étant des nicheurs de cavités car elles utilisent des chambres creuses de différentes formes et grandeurs pour y loger le couvain, la progéniture. Ce type de nidification est aussi considéré dans les traits fonctionnels comme étant au-dessus du sol («above-ground»), ce qui permet une différenciation fonctionnelle (Packer et al, 2007). Plusieurs études ont documenté une forte abondance de ces abeilles en milieux urbains, ou dans les fragments rudéraux, en comparaison aux zones suburbaines ou naturelles (Cane, 2005; Zanette et al, 2005; Cane et al, 2006; Fortel et al, 2014). En comparant l'abondance des nicheurs de cavités dans des milieux naturels, Matteson et al (2008) ont démontré qu'il y avait une plus forte abondance de ce groupe fonctionnel dans les jardins urbains de New York. Les mégachilidés

sont connus pour utiliser un large éventail de matériaux pour la confection de leur nid. En ville, l'environnement très hétérogène peut offrir, à un certain niveau, des nouvelles opportunités adaptées à leur nidification. Plusieurs observations de ces abeilles utilisant des matériaux et lieux humains pour leur nidification permettent d'expliquer en partie leur abondance en ville. MacIvor et Moore (2013) ont même documenté l'utilisation de papier et de plastique par M. rotundata et de résine de polyuréthane par M. campanulae pour la confection de leurs nids.

1.7.3 Les Halictidés Chez les insectes, la taille du corps tend à diminuer en s'approchant du noyau de la ville (Raupp et al, 2010). Quelques études sur les abeilles sauvages urbaines démontrent que les halictidés sont le premier ou le deuxième groupe le plus abondant (Banaszak-Cibicka & Zmihorski, 2012). Les représentants de cette famille nichent dans le sol et le genre Lasioglossum regroupe les espèces de petites tailles. Celles-ci sont hautement polylectiques, c’est-à- dire qu’elles ont une grande variété de plantes hôtes, et peuvent donc facilement tirer profit de la diversité élevée de plantes à fleurs en ville. De plus, leur nid est peu profond dans le sol (20 à 40 cm de profond selon l’espèce) (Colla et al, 2009).

1.7.4 Les bourdons Les bourdons (Bombus spp.) sont des abeilles sociales de grande taille (1 à 2,5 cm) possédant différentes castes (reine et ouvrière). Dans l'Est de l'Amérique du Nord, les bourdons sont majoritairement des nicheurs de sol et parfois de cavités (crevasses, amas de pierres). En Europe et en Amérique du Nord, un déclin des espèces de ce groupe a été enregistré et plusieurs espèces sont sur la liste rouge des espèces en voie de disparition (Goulson et al, 2008; Colla & Packer, 2008). Ce phénomène est principalement attribué aux pertes d'habitats associées à l'intensification de l’agriculture et à l'urbanisation. En ville, la diversité des bourdons est négativement affectée par l'augmentation des surfaces imperméables entourant les sites étudiés. Tandis que l'abondance et la composition des espèces sont davantage liées à des variables intrinsèques comme l'abondance et la diversité de fleurs (Arhné et al, 2009) et l'ouverture du paysage urbain (McFrederick & Lebuhn, 2006). Dans la ville de New York, l'espèce la plus abondante dans les potagers urbains est le bourdon fébrile (Bombus impatiens), une espèce qui est commercialisée en Amérique du Nord pour la pollinisation en serre (Mattesson & Langelotto, 2009). Dans certains cas, une espèce généraliste, cosmopolite et dominante peut compétitionner pour les ressources (pollen-nectar et les sites de niches) et extirper des espèces indigènes (Morales et al, 2013). En Californie, la présence dominante de Bombus vosnesenskii a été négativement associée avec la richesse des autres espèces (McFrederick & Lebuhn, 2006). Malgré le succès de cette espèce en ville, Jha et Kremen (2013) ont démontré que le milieu urbain limitait ses flux génétiques.

1.7.5 Les cleptoparasites Les abeilles cleptoparasites sont des parasites des nids de plusieurs familles d'abeilles sauvages. Dans l'Est de l'Amérique du Nord, elles sont principalement représentées par les genres Nomada, Sphecodes, Eupeolus, Triepeolus, Holcopasite et Psithyrus (Michener, 2007). L'intrusion des femelles se fait lorsque la femelle hôte est absente du nid, la femelle cleptoparasite peut alors pondre son propre œuf sur les provisions de l'hôte. La mortalité de la larve hôte s'effectue soit par la larve du parasite, durant son développement ou par la femelle parasite, lors de la ponte (Rozen, 2001). Il existe des abeilles cleptoparasites spécialistes ou généralistes envers leurs hôtes, mais cette information n’est connue que pour quelques espèces. Il est toutefois clair que leur abondance et leur richesse sont dictées par leurs hôtes (Sheffield et al, 2013). L'activité des abeilles cleptoparasites est positivement corrélée avec la densité des nids hôtes (Polidori et al, 2009). Cane et al (2005) suggère toutefois que l'abondance de certaines de ces abeilles en ville peut être expliquée par la faible abondance de leurs hôtes. En milieu urbain, quelques études ont démontré qu'entre 17 % et 23% des espèces d'abeilles étaient des cleptoparasites (Matteson et al, 2008; Banaszak-Cibicka & Zmihorski, 2012; Fortel et al, 2014). Le comportement particulier des cleptoparasites peut être comparé à celui des prédateurs, jouant donc un rôle stabilisateur ou régulateur dans les communautés d'abeilles sauvages (Combes, 1996). Les abeilles cleptoparasites peuvent aussi agir à titre d'espèces indicatrices pouvant réagir aux perturbations écologiques du milieu (Sheffield et al, 2013).

1.7.6 Spécialistes Les abeilles spécialistes, ou oligolectiques, sont des abeilles qui possèdent des préférences florales relativement étroites. En ville, plusieurs études ont montré que ces espèces étaient relativement rares contrairement aux espèces polylectiques (Cane et al, 2005; Cane et al, 2006; McFrederick et Lebuhn, 2006; Fetridge et al, 2008; Frankie et al, 2009; Banaszak-Cibicka & Zmihorski, 2012; Ascher et al, 2014). De façon générale, l'urbanisation est un phénomène reconnu pour extirper les espèces spécialistes car elles sont plus sensibles aux perturbations que les espèces généralistes (William et al, 2010; McKinney, 2002). Pour les abeilles oligolectiques, l'aspect le plus limitant est la disponibilité et la qualité de leurs ressources, soit le pollen et nectar (Roulston & Goodell, 2011). Dans le cas de l’abeille de la courge, Peponapis pruinosa (Apidae), la présence de Cucurbitacés peut dicter sa présence dans un site donné (Hernandez et al 2009).

1.8 Les types d’espaces verts en ville

1.8.1 Les cimetières Quelques études ont porté leur attention sur l'utilisation des cimetières comme type d’habitat pour l'échantillonnage d’abeilles urbaines (Matteson et al, 2013; Bates et al, 2011; Andersson et al, 2007; Chapman et al, 2003). Les cimetières peuvent être de bons sites d'étude puisqu'ils offrent des caractères d'habitats raisonnablement constants. Les ressources pour le butinage peuvent être néanmoins hautement hétérogènes au niveau spatial et

dans le temps (Bates et al, 2011). Ces sites sont souvent caractérisés par une grande proportion d'aire gazonnée. Il peut devenir aussi important de comparer ce type d'habitat urbain entre des quartiers à intensité urbaine différente. Dans les cimetières, la présence d'arbres est souvent souhaitée pour l’embellissement du lieu. Toutefois, les arbres peuvent parfois empêcher le développement d'une couche d'herbacées essentielle aux pollinisateurs. L'augmentation de la canopée peut donc être néfaste aux pollinisateurs (Matteson et al, 2013).

1.8.2 Les jardins Les jardins (communautaires ou privés) ont été largement utilisés dans les études qui se sont intéressées aux communautés d'abeilles urbaines (Frankie et al, 2005; Andersson et al, 2007; Matteson et al, 2008; Frankie et al, 2009; Matteson & Langellotto, 2009; Pawelek et al, 2009; Banaszak-Cibicka & Zmihorski, 2012). Ces lieux abritent normalement une grande variété de plantes qui, pour la plupart, ne sont pas indigènes. Même si les jardins sont connus pour loger une diversité importante d'abeilles (Fetridge et al, 2008; Matteson et al, 2008), certaines pratiques de culture, comme le labour et le désherbage, restent dommageables pour les nicheurs de sol (Roulston & Goodell, 2010). Les sites choisis sont parfois des jardins communautaires (Matteson et al, 2008; Frankie et al, 2009; Matteson & Langellotto, 2009) ou des jardins résidentiels (Fetridge et al, 2008). Au Québec, les jardins communautaires sont clôturés et l'accès est limité aux membres, le choix de ces sites est donc préférable pour l'installation d'un dispositif expérimental qui restera intact tout au long d’une étude.

1.8.3 Les parcs Pour mesurer l'impact de l'urbanisation sur les abeilles sauvages, les parcs, les réserves naturelles ou les zone non-urbanisées sont souvent utilisées comme témoins (Matteson et al, 2008; Andersson et al, 2007; Tommasi et al, 2004; Cane et al, 2005). Comparer aux autres types d’habitat de la matrice urbaine, ce sont les parcs qui abritent la plus grande richesse d’abeilles (Matteson et al, 2008). Les parcs urbains sont toutefois composés d'une portion notable de plantes introduites, donc non-indigènes (D’Antonio & Meyerson, 2002). Les parcs sont aussi composés de zones forestières où peu de plantes à fleurs résident. Ces zones sont souvent caractérisées par une communauté spécifique d'abeilles sauvages. L'ombre créée par les arbres laisse peu de place à la couche herbacée pour se développer. Les parcs aménagés ont néanmoins des zones ouvertes permettant aux abeilles de trouver des ressources en quantité et d'avoir accès au soleil pour leurs périodes d'activités.

1.9 L'approche des traits écologiques Mises à part la richesse et l'abondance, il est aussi possible d'expliquer la réponse des abeilles sauvages aux perturbations en utilisant les traits écologiques et biologiques qui leur sont associés (Winfree et al, 2007; Bommarco et al, 2010; William et al, 2010; Bartomeus et al, 2013; Hopfenmuller et al, 2014). Ces traits sont en lien avec le site de niche (nicheurs aériens/nicheurs de sol), la construction du nid (excavateurs ou emprunteurs), la socialité (abeilles sociales, semi-sociales, solitaires ou cleptoparasites) et la spécialisation florale (polylectique ou

oligolectique). La phénologie des espèces peut aussi être utilisée comme trait écologique et servir à montrer la réponse des abeilles aux changements climatiques par exemple (Bartomeus et al, 2013). Ces paramètres spécifiques à chaque groupe influencent leur sensibilité à des changements environnementaux, permettant ainsi d'obtenir une vision différente de la réponse de la communauté face à ces perturbations. Cette réponse peut aussi être perçue comme un décalage dans la composition des guildes (William et al, 2010). Cette méthode non-taxonomique donne en effet des informations supplémentaires pour décrire et comparer les communautés de différents habitats composés de différents assemblages de guildes (Sheffield et al, 2013). Ces groupes peuvent être constitués de différentes manières. Par exemple, Moretti et al (2009) séparent les abeilles en deux groupes, au dessus et en- dessus du sol («above-ground» et «below-ground»), pour illustrer les changements dans les communautés après une perturbation majeure comme un feu de forêt.

Outre l'utilisation des variables comme la richesse et l'abondance, les traits écologiques et morphologiques peuvent être rassemblés et utilisés pour décrire les communautés ou expliquer une fonction dans un système donné. Cette diversité de traits est appelée «diversité fonctionnelle» et elle est souvent utilisée pour aborder l'aspect fonctionnel de la pollinisation (Chagnon et al, 1993; Fontaine et al, 2005; Hoehn et al, 2008; Martins et al, 2015). De plus, elle est communément utilisée pour mesurer la diversité des guildes fonctionnelles (Hoehn et al, 2008). Par ailleurs, certains écologues considèrent la diversité fonctionnelle comme étant la composante la plus importante de la diversité globale (Hulot et al, 2000; Lavorel & Garnier, 2002). Plusieurs études ont d’ailleurs utilisé cette approche pour décrire les communautés d’abeilles urbaines (e.g., Zanette et al, 2005; Cane et al, 2006; Hinners, 2008; Matteson et al, 2008; Banaszak-Cibicka & Zmihorski, 2012; Fortel et al, 2014).

1.10 L’agriculture urbaine La littérature sur l'agriculture urbaine se véhicule majoritairement par des études sur les jardins communautaires et leurs bienfaits multiples sont amplement discutés (Middle et al, 2014; Cameron et al, 20112012; Guitart et al, 2012; Goddard et al, 20102009). Ils procurent un espace récréatif similaire aux parcs, engagent les citoyens dans une activité saine et disposent d'un potentiel éducatif et civique sans pareil. L'intérêt pour l'agriculture urbaine se concentre principalement sur la sécurité alimentaire et l'obtention d'aliments sains. L'intérêt grandissant des citoyens à obtenir des aliments frais, qui ont été produit localement et qui sont exempts de pesticides chimiques, en fait une activité de plus en plus populaire (Lovell, 2010). Aujourd'hui, les jardins communautaires font partie intégrante de la planification d’espaces urbains, et ce, même s'ils n'ont pas toujours reçu l'attention désirée en comparaison aux parcs urbains (Lawson, 2004). L'agriculture urbaine peut aussi engendrer une complexité d'habitats dans les lieux où elle est pratiquée. Cette complexité est produite par la présence élevée d'espèces végétales cultivées et par les aménagements réalisés par les jardiniers. Ces derniers influencent, de ce fait, l'abondance des vertébrés et des invertébrés habitant ou visitant les jardins communautaires (Smith et al, 2006). De plus, ces jardins sont souvent soumis à des activités et des pratiques culturales directement lié au renforcement de la biodiversité

(Goddard, 2010). Ces espaces verts deviennent donc, par l’enthousiasme des jardiniers, des lieux disposant d'une grande quantité de ressources, notamment pour les abeilles (Matteson et al, 2008; Fetridge et al, 2008; Frankie et al, 2005). Toutefois, peu de recherches ont été réalisé sur le maintien de la biodiversité par l'agriculture urbaine (Guitart et al, 2012), même si les jardins communautaires semblent jouer un rôle important pour la biodiversité (Irvine et al, 1999; Buckingham, 2005). Ces lieux peuvent faire office de relais à la biodiversité urbaine en créant des corridors verts et en augmentant la connectivité entre les parcs ou les réserves naturels à l'intérieur des villes (Goddard, 2010). 2009).

À Montréal, il existe un système d'agriculture urbaine élargi composé de 87 jardins communautaires et comptant près de 8200 jardinets individuels (Reid, 2009). Montréal serait donc un bon endroit pour tester le pouvoir des jardins communautaires sur la biodiversité des abeilles et les comparer avec d'autres espaces verts urbains.

1.11 Objectifs et hypothèses de recherche

1.11.1 Objectif général L’objectif général de mon projet de maîtrise était d’étudier la biodiversité des abeilles urbaines dans les villes de Montréal et Québec. Les objectifs spécifiques et les hypothèses en lien avec ceux-ci sont ici décrits :

1.11.2 Objectif 1 Décrire et comparer la diversité, l’abondance, la structure et la dynamique des communautés d’abeilles sauvages sur deux années et dans deux villes canadiennes, soit Montréal et Québec.

1.11.2.1 Hypothèses: o Montréal devrait héberger une plus grande diversité (richesse et abondance) d’abeilles sauvages puisque cette ville est plus au Sud.

o L’uniformité des communautés analysées avec l’indice de Pielou devrait être moins élevée à Montréal qu’à Québec puisque Montréal est plus urbanisées et que les milieux plus perturbés abritent des communautés moins uniformes.

o Le «turnover» des espèces issues du partitionnement de la diversité bêta devrait être plus élevé à Montréal qu’à Québec puisque Montréal exerce une plus grande pression environnementale sur les communautés, augmentant la vitesse de «turnover».

o La quantité et l’abondance d’espèces exotiques devraient être plus élevées à Montréal qu’à Québec puisque Montréal est de plus grande taille et plus urbanisée.

o La quantité et l’abondance d’espèces dominantes devraient être plus élevée à Montréal qu’à Québec puisque Montréal est plus sujette à des débalancements des assemblages d’espèces en raison de son urbanisation plus intense.

o La stabilité spatio-temporelle des communautés d’abeilles devrait être moins élevée à Montréal qu’à Québec puisque cette dernière est moins urbanisée.

1.11.3 Objectif 2 Comparer l’abondance et la diversité des traits fonctionnels des abeilles parmi trois types d’habitats urbains : les cimetières, les jardins communautaires et les parcs.

1.11.3.1 Hypothèses : o Les jardins communautaires devraient démontrés une diversité des traits fonctionnels plus élevée que les autres sites et un meilleur potentiel pour la conservation des abeilles en raison de la grande diversité et la quantité de plantes à fleurs qui s’y trouvent.

o Les parcs devraient démontrer la deuxième meilleure diversité de traits fonctionnels en raison de la présence d’habitats naturels et de plantes indigènes.

o Les cimetières devraient démontrer une diversité de traits fonctionnels plus basse que les autres sites en raison de leurs grandes étendues pauvres en plantes à fleurs.

o Les résultats obtenus sur la diversité des traits fonctionnels des jardins communautaires pourront justifier l’importance de l’agriculture urbaine en ville.

1.12 Approche méthodologique Pour cette étude, les abeilles sauvages ont été échantillonnées sur deux ans (2012 et 2013), de mai à septembre, dans trois types d'espaces verts urbains, soit les cimetières, jardins communautaires et les parcs urbains, dans les villes de Montréal et de Québec. Les abeilles ont été échantillonnées via deux méthodes standard, normalement utilisées pour ce type d'étude, soit les pièges bols (bleus, blancs et jaunes) et le filet entomologique. Tous les spécimens ont été identifiés à l'espèce à l'aide de clés d'identification taxonomique (Gibbs et al, 2013; Gibbs, 2011; Michener, 2007; Mitchell, 1962).

Chapitre II : Taxonomic and functional trait diversity of wild bees in different urban settings

Résumé L'urbanisation est l'activité humaine qui contribue le plus à la perte d'habitats résultant à l'extirpation d'une grande quantité d'espèces localement. Les abeilles sauvages sont les pollinisateurs les plus répandus, mais encore trop peu est connu sur les mécanismes de l’urbanisation qui affectent les communautés d’abeilles sauvages et les types d’espaces verts qui contribuent le plus à leur conservation. L’objectif principal de cette étude était de décrire et comparer la diversité, la structure et la dynamique des communautés d’abeilles sauvages dans deux villes canadiennes, Montréal et Québec. Un second objectif était de comparer la diversité des traits fonctionnels dans trois types d’habitats (cimetières, jardins communautaires et les parcs nature) et ce, pour chacune des deux villes. Les abeilles ont été capturées aux pièges bols et au filet entomologique dans les mêmes 46 sites en 2012 et 2013. Un total de 32 237 spécimens répartis dans 200 espèces et 6 familles ont été identifiés, incluant deux nouvelles mentions continentales, Hylaeus communis Nylander (1852) et Anthidium florentinum (Fabricius, 1775). Malgré la bonne uniformité des communautés, nous signalons l’abondance significative de diverses espèces dont certaines étant exotiques. L’analyse spatio-temporelle a démontré une plus grande stabilité des communautés d’abeilles sauvages dans la ville la plus urbanisée (Montréal) mais une faible association des assemblages d’espèces aux trois différents habitats dans les deux villes. Notre étude démontre que les villes abritent une diversité notable d’abeilles sauvages, mais peuvent, en contrepartie, affecter la structure et la dynamique des communautés d’abeilles de plusieurs façons. Nos résultats révèlent aussi que les jardins communautaires abritent la diversité de traits fonctionnels la plus élevée. L’agriculture urbaine pratiquée dans ces jardins apporte donc une contribution substantielle à la présence de communautés d’abeilles aux traits fonctionnels diversifiés et vraisemblablement au service de pollinisation urbain.

Abstract Urbanization is one of the major anthropogenic processes contributing to local habitat loss and extirpation of numerous species, including wild bees, the most widespread pollinators. Little is known about the mechanisms through which urbanization impacts wild bee communities, or the types of urban green spaces that best promote their conservation in cities. The main objective of this study was to describe and compare wild bee community diversity, structure, and dynamics in two Canadian cities, Montreal and Quebec City. A second objective was to compare functional trait diversity among three habitat types (cemeteries, community gardens and urban parks) within each city. Bees were collected using pan traps and netting on the same 46 sites, multiple times, over the active season in 2012 and 2013. A total of 32 237 specimens were identified, representing 200 species and 6 families, including two new continental records, Hylaeus communis Nylander (1852) and Anthidium florentinum (Fabricius, 1775). Despite high community evenness, we found significant abundance of diverse species, including exotic ones. Spatio-temporal analysis showed higher stability in the most urbanized city (Montreal) but low nestedness of species assemblages among the three urban habitats in both cities. Our study demonstrates that cities are home to diverse communities of wild bees, but in turn affect bee community structure and dynamics. We also found that community gardens harbour high levels of functional trait diversity. Urban agriculture therefore contributes substantially to the provision of functionally diverse bee communities and possibly to urban pollination services.

Introduction Urbanization is pervasive worldwide, and dramatically modifies environments (Aronson et al, 2014; Shochat et al, 2010; McDonnell & Hahs, 2008; McKinney, 2002). Global urban sprawl and infrastructure development has increased considerably in the past 100 years, and this trend will continue well in the 21st century, with an estimated 66 percent of the world’s population living in cities by 2050 (United Nation report, 2014). The ongoing expansion of paved surfaces, buildings, devegetated lands and human activities will amplify habitat loss, a leading cause of species extinction and shrinking biodiversity (McKinney, 2002). However, urbanization does not simply extirpate species, but it may also cause shifts in community structure through the conversion of one type of habitat into another (Shochat et al, 2010). It is therefore a pressing priority to gain insights into the full range of these effects, especially on species that contribute to the provision of ecosystem services, such as wild bees, so important for crop pollination (Kleijn et al. 2015; Gallai et al, 2009; Kearns et al, 1998).

Several studies have shown that wild bees are thriving in cities (e.g., Sirohi et al, 2015; Fortel et al, 2014; Banaszak-Cibicka & Zmihorski, 2012; Bates et al, 2011; Fetridge et al, 2008; Matteson et al, 2008). They may be taking advantage of the fine scale heterogeneity (Cadenasso et al, 2007) and combination of human variables and vegetation features occurring in urban environments (Matteson et al, 2013; Lowenstein et al, 2014). Parks and gardens can host a wide variety of ornamental and exotic plant species (Thompson et al, 2003; Frankie et al, 2005) among which pollen generalist (i.e., polylectic) bees with broad tolerance can prevail over specialist (i.e., oligolectic) species and prosper (Cane et al, 2005; Eremeeva and Sushchev, 2005). However, we still know little about the effect of different kinds of urban green spaces on bee community structure, which precludes gaining insight into the relationship between cities and the development of conservation strategies targeting urban wild bees. The dominance of some species and the presence of exotic ones can shape community structure (Shochat et al 2010; McKinney, 2008), but few studies (Matteson et al, 2008; Cane, 2005) have addressed how dominant species affect the overall structure of entire bee communities in urban environments. When a species becomes dominant, it can decrease community evenness, a key component of species diversity (Shochat et al, 2010; Marussich & Faeth, 2009; Niemela & Kotze, 2009). This phenomenon may be driven by exotic species that are typically introduced to cities through human activities (McKinney, 2006). These effects of urbanization are important to investigate, but quantifying them requires monitoring and establishing benchmarks of the diversity of urban bees in multiple cities.

Urban green spaces can play an important role in the conservation and promotion of biodiversity in cities, and humans and wildlife can benefit from the same types of green space (Middle et al, 2014; Goddard et al, 2009). Several studies have monitored bees in urban, structurally different green spaces, such as community gardens (Matteson et al, 2008), cemeteries (Bates et al, 2011), parks (McFrederick & LeBuhn, 2006), and, comparatively, in all three of these together (Sihori et al, 2015; Andersson et al, 2007). Urban agriculture in community gardens has been found to offer multiple benefits, since it improves public health values (Fuller et al, 2007), and provides opportunities

education (Graham et al, 2005) and food production of particular interest for low-income residents (van Leeuwen et al, 2010), as well as abundant floral resources to pollinators (Matteson & Langellotto, 2010). Community gardens provide structurally complex and taxonomically diverse communities of wild and cultivated flowering plants, which are good predictors of insect abundance and diversity (Smith et al, 2006). Despite these benefits, community gardens rarely receive the same level of attention from planners as do urban parks (Lawson, 2004). Although these gardens are visited by many wild bee species (Frankie et al, 2009; Fetridge et al, 2008; Matteson et al, 2008), research is needed to evaluate the contribution of community gardens to bee diversity in relation to other green spaces.

To compare urban habitats, the concept of functional diversity can provide important insights into community response, and bring more value than just focusing on taxonomic diversity (e.g., species richness) (Cadotte et al, 2011). By combining life history, morphological and ecological traits, functional diversity is considered an important component of diversity because it influences many aspects of ecosystem functioning (Tilman et al, 2001). In this study, we focused on a series of life-history traits used as descriptors of how wild bee species interact with their environment and each other (Violle et al, 2007). Such life-history traits include pollen specialization, seasonal activity, trophic position (i.e. host, cleptoparasite, or social parasite), nesting behaviour, tongue length and body size. They can be compiled for each species and assessed by comparing the range and distribution of trait values within and among communities (Cadotte et al, 2015; Díaz & Cabido 2001; Petchey & Gaston 2006). Previous studies (e.g., Fontaine et al. 2006; Hoehn et al. 2008; Martins et al. 2015) have shown a link between trait diversity of wild bees and ecosystem function (i.e. improved pollination and therefore plant reproduction) through a mechanism described as interactive niche complementarity (Albrecht et al. 2012; Fründ et al. 2013). This approach can be used to describe the total variation in multiple traits across all species within communities of wild bees as a simple proxy for their "functional diversity" in the context of the pollination of wild and cultivated plants in urban green spaces. While urbanization has been shown to be associated with the loss of functional diversity in many taxa (e.g., Flynn et al, 2009; Pauw & Louw, 2012), urban habitats with higher functional diversity may be more beneficial than sites that simply host more species. This may be particularly true for bees, which provide pollination services and are likely to be affected differently according to the type of urban habitats they visit.

In the last 25 years, urban sprawl in Montreal and Quebec City has increased dramatically and has outpaced urban planning strategies (Nazarnia et al, 2016). Because urbanization can have detrimental effects on wildlife (e.g., Soulsbury et al 2016), the need to focus on important insects, such as wild bees, is imperative. Here, we conducted standardized wild bee sampling in these two Canadian cities, multiple times over the active (snow-free) season, over a period of two years. Our first objective was to describe and compare the diversity, structure and dynamics of bee communities between the two cities. We used broad metrics to describe the communities, including partitioning of beta diversity, occurrence of synanthropic, dominant and exotic species, species evenness in communities, and spatio-temporal stability. Since Montreal has a higher population density than Quebec City (Nazarnia et al, 2016), we

predict its wild bee community structure and dynamics should be different. We also predict that the species assemblages (community composition) will be nested in the three habitats sampled. Our second objective was to compare the functional trait diversity of bees among three urban habitats in each city: cemeteries, community gardens and urban parks. We expect functional trait diversity to provide insights into the significance of these three green spaces and help evaluate their potential for the conservation of functionally diverse bee communities in urban settings. We predict that urban agriculture in community gardens contributes substantially to wild bee diversity in cities.

Material and Methods

Study design The study was conducted in Montreal (45°30’04”N: 73°39’22”O) and Quebec City (46°48’08”N: 71°15’50”O), both located in the southern part of the province of Quebec, Canada, 230 km apart. Montreal is the second largest city in Canada, with a population of 1.6 million (Statistics Canada, 2014 (4 million in the greater metropolitan area). Quebec City has a population of 799 632 (Statistics Canada, 2014). Wild bees were collected in three types of urban green spaces on the same 46 sites in 2012 and 2013 (see sampling protocol below and Table 1 for the complete list of sites). In Montreal, 10 community gardens, 9 cemeteries and 5 urban parks were sampled, while 10 community gardens, 7 cemeteries and 5 urban parks were sampled in Quebec City.

The urban parks chosen for this study are preserved areas with mature forests. These sites are not exclusively recreational parks such as those common in residential neighbourhoods. They cover a relatively large area (see Table 1), and are characterised by a combination of mostly unmanaged forested areas and open areas in vegetational succession or extensive lawns for recreational use. Cemeteries occupy the next-largest areas among our study sites (see Table 1), and are characterised by a high proportion of managed lawns with sometimes forested or treed areas. Management of cemeteries is often guided by the aim of creating a peaceful, and attractive environment for visitors. These sites consequently include flowerbeds, native and exotic trees and natural or unmanaged vegetation growing along their borders. Community gardens vary in size (Table 1) and contain numerous garden plots used for growing herbs, vegetables or fruits; flowerbeds are common along their borders. Minimal and maximal distances between sites were 305 m and 41 km, respectively.

Wild bee sampling Wild bees were sampled at each site every two weeks using coloured pan traps and sweep-nets. The combination of methods is crucial, to properly assess bee communities (Westphal et al, 2008; Nielsen et al, 2011). Pan trapping is a standard and passive method that takes advantage of the insect’s attraction to certain colours. Plastic bowls with a capacity of 400 ml were used to construct pan traps. Originally white, one-third were spray-

painted fluorescent blue and another third yellow (with Krylon® paint); bowls were then grouped in threes, one each in white, yellow and blue. Bowls were raised to the average height of the herbaceous vegetation on a 60 cm long wooden stick. Bowls were filled with soapy water (5 drops of concentrated dish detergent per 1L water) every two weeks during the sampling season. Pan traps were set up on all sites in a single day in one of the two cities, and were retrieved 48 hours later all at once. As per Matteson et al. (2008), we used a ratio of pan traps per sampling area because the sites were highly variable in size. We installed one group of 3 bowls per 1000 m2 with a maximum of 45 pan traps per site, for feasibility. In Montreal, we installed a total of 481 pan traps, and in Quebec City, 550. Whenever possible, pan traps were aligned along a single transect, 1-2 m apart. On some of the sites, especially in cemeteries, pan traps could not be placed on the highly managed lawns, and were therefore placed along borders. Additional sweep-netting is considered essential to this type of sampling, in order to collect wild bees from flowers as well as species that may be less attracted to pan traps (Westphal et al, 2008). Consequently, after every pan trapping period on each site (i.e. every two weeks), on sunny days, 10 minutes of active collection with a sweep net was conducted (45 cm diameter). Sweep netting was performed on open flowers and targeted bees. For both cities, the 2012 sampling began the first week of June and ended at the end of September; in 2013, sampling began the first week of May and also ended at the end of September. Overall, sampling (pan trap + sweep netting combined) was performed on every site (46 sites) 8 times/year, totalling 736 samples (46 sites x 8 samplings/site x 2 years).

Collected specimens were stored, washed, processed, pinned and identified to the lowest taxonomic level using several keys (Mitchell, 1962; Michener, 2007; Gibbs, 2011; Gibbs et al, 2013) and the assistance of expert taxonomists (see acknowledgements section). The first author of this study identified nearly all specimens. Voucher specimens were deposited at Laval University (Fournier laboratory) and in the Lyman Entomological Museum at McGill University.

Data analyses All analyses were performed using pooled data obtained by both sampling techniques (i.e. pan traps and netting) because these techniques can be considered to be complementary (Westphal et al. 2008). Sampling periods were also pooled, except for the abundance LSD test (ANOVA) comparing the three urban habitats.

Species accumulation curves We first used pooled data from all urban habitats, sampling years and sampling techniques to calculate species accumulation curves with the “vegan” package (Oksanen et al. 2013) in order to assess differences in species diversity between Montreal and Quebec City. We calculated the mean species accumulation curves and their associated standard deviation from n=999 random permutations of the data, or subsampling without replacement (Gotelli & Colwell 2001). We then calculated the observed species accumulation curves and total expected species richness (or the number of unobserved species) using a bootstrapping procedure with 999 random reorganizations of

sampling order. Total expected species richness was assessed using Chao (Chao 1984), Jack1 (First order jackknife), Jack2 (Second order jackknife) and Bootstrap estimators (Smith & van Belle 1984; Chao 1987; Palmer 1990; Colwell & Coddington 1994; Walther & Morand 1998). To compare diversity across habitats, we plotted species accumulation curves for each habitat within each city with the “vegan” package in R (Oksanen et al. 2013) using 999 random permutations.

To illustrate the number of bee species recorded in each habitat type (i.e., their original contribution in terms of species) for each city (Montreal and Quebec City), as well as the shared species (e.g. the number of species collected jointly in two or more habitats), we created a Venn diagram for each city with overlapping ellipses using the “VennDiagram” package (version 1.6.5) in R (Chen & Boutros, 2011). To describe rank-abundance distributions specific to our datasets for Montreal and Quebec City, we first plotted rank abundance - dominance (RAD) curves (1 for Montreal, 1 for Quebec City) (Whittaker 1965) with the biodiversityR package in Rstudio. The data allowed us to determine which species could be considered abundant or dominant. All species that ranked higher than the curve plateau were considered "abundant" species. If a species represented more than 50% of the total abundance at a site with the two sampling years pooled, it was considered "dominant".

ANOVA and Welch’s t-test To compare the abundance of exotic and dominant or abundant species between the two cities, the Welch two-sample T test was used. To compare abundance among the three habitats (park, cemetery and community garden), Fisher’s least significant test (ANOVA) was used. Abundance per pan trap was calculated first because of the pan trap ratio used (1 triplet per 1000 m2). Then, four LSD tests were performed in R for each city and each sampling technique (pan trap and netting). For the Quebec City pan trap test, a LOG transformation was performed to correct variance homogeneity. For the netting technique, a square root transformation was performed for both cities.

Heat map graphic We plotted heat maps with the pheatmap package in R (Kolde 2013) to visually highlight the differences in wild bee abundance among sites, particularly the extreme values ("outliers") recorded for a few locally superabundant species.

Analysis of species evenness among sites and habitats To quantify how equal the communities of wild bees were numerically across sites and habitats, we computed Pielou's evenness index (J’), a measure of diversity based on the ratio between the Shannon's diversity index (H’) and the natural logarithm of species richness for each site. Values of Pielou’s index J’ are constrained between 0 and 1, with values close to 1 indicating that all recorded species are close in numbers locally (Pielou 1975;

Smith & Wilson 1996). We computed the index for each study site using the “vegan” package in R (Oksanen et al. 2013).

Inter-annual variation in bee community structure To assess fluctuations in bee communities across sites, habitats and years (2012 vs. 2013), we first used the “pvclust” package in R (Suzuki & Shimodaira 2011) to perform separate hierarchical clustering analyses with bootstrap resampling for each city and year, after eliminating the minority of study sites that did not have a corresponding dataset for the alternate year. We then linked the dendrograms obtained using the “dendextend” package (Galili 2014) to produce a “tanglegram” that allowed us to test the degree of congruence between clustering analyses for each year through a set of metrics characterizing the quality of the dendrogram alignments and the occurrence of nested clusters. We first computed the entanglement index to characterize the quality of the alignment of the two trees in the “tanglegram” layout. Its values range between 0 and 1, with near 0 values meaning that the two trees are identical. We then computed Baker's Ɣ index (Baker 1974) as a measure of association (similarity) between two dendrograms. Its values range between -1 and 1, with near 0 values meaning that the two trees are not statistically similar. Finally, we computed the cophenetic correlation coefficient (CCC) (Sokal 1962), defined as the correlation between two cophenetic distance matrices of two trees, or how faithfully a dendrogram preserves the pairwise distances between the original unmodeled data points. The value can range between -1 and 1, with near 0 values meaning that the two trees are not statistically similar and positive values indicating a higher degree of similarity between the cophenetic distance matrices of the two trees (Galili 2014).

Partitioning of beta diversity among habitats To estimate the multiple-site variation in species composition among habitats for each city, taking into account the identity of all species, we computed beta diversity metrics. We used the “betapart” package (Baselga & Orme 2012), with which it is possible to partition the Sørensen index of beta diversity (βsor, a measure of total dissimilarity) into its two major components, (i) species replacement (i.e., “true” species turnover: βsim) and (ii) species loss/or gain (i.e., nestedness: βnes) according to βsor = βsim + βnes

The Sørensen index (βsor) ranges from 0 (identical species assemblages) to 1 (different species assemblages). Using this approach with our dataset allowed testing (i) differences in the values of total dissimilarity (βsor) between Montreal and Quebec City, but also (ii) the relative contribution of species turnover (βsim) and nestedness-resultant dissimilarity (βnes) in each city.

Functional trait diversity partitioning among habitats We compiled ecological, life-history and morphological traits for all species recorded in this study. We chose 6 variables from a list of 30 variables of functional categorical traits, selected to include diverse attributes of wild bee

ecology that are known to influence their functional role in an assemblage (Violle et al. 2007). The variables that concerned our species were: pollen specialization (oligolectic, polylectic), pollen transportation (accidental, leg and body, corbiculae, legs only, underside, crop), tongue length (short, medium, long), seasonal activity (spring, spring/summer), sociality (solitary, cleptoparasite, eusocial, communal), nesting behaviour (ground, cleptoparasite cavity below ground, cavity above ground, social parasite, carder), and inter-tegular distance. The inter-tegular distance (ITD) values, a good proxy for body size (Cane 1987) and bee foraging range (Greenleaf et al. 2007; Zurbuchen et al. 2010 and references therein), were measured on 5 female specimens of each species with a digital calliper (precision = 0.01mm). All of these trait attributes were allocated based on the primary literature (Ascher & Pickering, 2014), and on researcher expertise when published information for a particular species was unavailable (see also Moretti et al. (2009), who used the same approach).

The functional trait database was first used to construct a functional rarefaction curve based on species abundances, following the framework developed recently by Ricotta et al. (2012). This approach allowed us to investigate differences in functional diversity among habitats by computing Rao’s average quadratic functional diversity ( ) over all possible combinations of sampling plots (M), and by plotting as a function of M. This analysis also allowed us to test the relative contribution of each habitat type to the maintenance of the functional diversity of wild bees in each city.

All statistical analyses were performed with RStudio (2014) version 0.99.489.

Results A total of 32 237 specimens representing 200 species and six bee families (Andrenidae, Apidae, Colletidae, Halictidae, Megachilidae and Melittidae) were collected in 2012 and 2013. Table 4 presents the list of all species. The Halictidae was the most abundant and diverse group, with 60 species (56% of the total specimens captured), followed by the Andrenidae, with 53 species (9%), the Megachilidae with 38 species (8%) and the Apidae, with 36 species (20%). A total of 24 233 bees and 177 species were collected in Montreal and 8024 bees and 152 species for Quebec

City. The mean number of bee/pan trap in Montreal (27.56 ± 3.35 (SE)) was significantly higher (t1,45=-5.481, P < 0.001) than for Quebec City (8.27 ± 1.08(SE)). The mean number of specimens collected by netting was also significantly higher (t1,45=4.895, P < 0.001) for Montreal (83.98 ± 11.48 (SE)) than Quebec City (27.80 ± 4.34 (SE)). The Venn diagrams (Fig. 1) show that 48 species are found only in Montreal, 23 species only in Quebec City and the cities share 129 species. The number of oligolectic (specialist) species was similar between the two cities, with 21 species in Montreal and 19 in Quebec City. Two new exotic species for North America, both originating from Western Europe, were recorded during this study: Hylaeus communis Nylander (1852) and Anthidium florentinum (Fabricius, 1775). In Montreal, 17 exotic bee species were recorded, accounting for 14% (3477 individuals) of the total abundance. In Quebec City, 13 exotic species were recorded, accounting for 11% (886 individuals) of the total

abundance. In Montreal, the mean number of exotic species per site (10.16 ± 0.51) was significantly higher

(t1,45=7.338, P < 0.001) than in Quebec City (5.27 ± 0.55). Their mean abundance per site was also significantly higher (t1,45=4.394, P < 0.001) in Montreal (117.88 ± 20.46) than in Quebec City (22.23 ± 4.13). Community gardens harboured significantly more exotic bees than urban parks (F2,21= 3.75; P=0.0405). No significant differences were found for their abundance (F2,21=2.30, P=0.128) between the habitats in Quebec City.

In Montreal, the mean number of abundant species per site (27.17 ± 0.76) was also significantly higher

(t1,45=21.30, P < 0.001) and their mean abundance per site (816.52 ± 148.52) was significantly greater (t1,45= 3.99, P< 0.001) compared to Quebec City (10.00 ± 0.29 and 233.73 ± 32.20 respectively). When comparing the mean number of bees/pan trap in all three urban habitats (park, cemetery and community garden) in each city, the results for

Montreal showed that abundance in each habitat was significantly different (F2,44=5.915; p=0.005). The mean number of bees/pan trap in community gardens (38.96 ± 6.71) was significantly higher than in cemeteries (16.21 ± 2.50). No difference was found for parks. The same conclusion was found for the data collected from netting (F2,44=6.413; p=0.003). For Quebec City, no significant difference (F2,44=1.25; p=0.297) was found between the three habitats for mean number of specimens/pan trap. However, community gardens and parks showed a significantly higher abundance (F2,44=4.63; p=0.015) than cemeteries for data collected from netting.

Despite considerable sampling efforts, none of the three species’ accumulation curves for the habitats (Fig. 2) reached a plateau for either city. For Montreal, the highest richness was associated with cemeteries (157 species), followed by community gardens (128 species) and parks (124 species). For Quebec City, cemeteries hosted 122 species, parks 119 and community gardens 117. Overall, the species accumulation curves comparing the two cities (Fig. 3) reflected a good sampling effort, but curves still did not reach saturation, with 177 species for Montreal and 152 species for Quebec City. Species richness was also extrapolated with different estimators (Chao, Jackknife 1, Jackknife 2, and Bootstrap), as shown in Table 2. The highest estimation occurred with the second order estimator Jackknife, with 219.61 and 190.72 species, and the lowest occurred with Bootstrap, with 192.63 and 167.91 species for Montreal and Quebec City, respectively.

The tanglegrams (Fig. 6) illustrate community partitioning among all sites in both cities and the quality of alignment between pairs of dendrograms of 2012 and 2013. For Montreal, the presence of a nested park cluster indicates that the bee communities in parks were similar for this habitat but different from the bee communities found in community gardens and cemeteries. In Quebec City, none of the three types of urban habitats was isolated in a cluster, indicating a similarity in community composition among all habitats. The three types of metrics (entanglement, Baker's Ɣ index and cophenetic correlation coefficient) measuring the degree of congruence between the clustering analyses highlighted a better alignment for Montreal: a value of 0.128 for the entanglement is considered good, since this metric ranges from 0 to 1 with 0 being a perfect value of congruence. Baker's Ɣ index value of 0.741 and the

cophenetic correlation coefficient (CCC) of 0.786, which both range from -1 to 1, with 0 meaning the two trees are not statistically similar, also demonstrate a good similarity between both trees. This suggests that Montreal's bee communities were more stable over time than those in Quebec City, where there was a low degree of congruence between the trees, with 0.634 (entanglement), -0.009 (Baker's index) and 0.034 (CCC).

Beta diversity partitioning was performed using two different methods, following Cardoso et al. (2014) and Baselga & Orme (2012). Species turnover is the variable of interest for this study, and is represented by βrepl and βsim (Table 3). Both values showed low species turnover and nestedness for Montreal and Quebec City.

Evenness analysis for both cities showed that for most of the sites, the evenness index (J’) value varies by around 0.8, which indicates good community evenness (Fig. 4). A total of eight sites showed a lower evenness value: CHD, CLV, CL, CNDF, JM, JPS, PCB and PBC (see Table 1 for details on acronyms). Species primarily responsible for the decrease in evenness of those sites are abundant species and their identity is provided via the heat map (Fig. 7).

The rank-abundance analysis did not identify dominant species (>50% individuals/per site), but did show abundant species for several sites. The heat map (Fig. 7) illustrates species abundance only for those species that numbered 50 or more individuals in one of the two sampling seasons, with the two sampling methods pooled. Two species were highly abundant, Melissodes desponsa in the Hawthorn-Dale cemetery (CHD) and Augochlorella aurata in the Lakeview cemetery (CLV), with 789 and 1043 individuals respectively, thus decreasing the evenness value of those sites. For Lachine Cemetery (CL), Agapostemon virescens and Lasioglossum imitatum were especially abundant. For Quebec City, Lasioglossum laevissimum was responsible for the lower evenness values of CNDF, JM, JPS, PCB and PBC (again, please refer to Table 1 for acronyms). This species was also abundant in Montreal, especially in the Rosemont-Églantier garden (JRE). The heat map also shows which species were abundant in both urban settings, 33 species for Montreal and 12 for Quebec City, while nine (75%) were shared.

The functional rarefaction curves (Fig. 5) show the expected functional trait diversity for the three types of urban habitats. The curves increase asymptotically from their initial point and nearly reach the Q value (N) following the increase of M (possible combinations of sampling plots). The results indicate that urban cemeteries are significantly less functionally diverse than community gardens and urban parks irrespective of the city considered, and that urban parks harbour significantly higher functional trait diversity in each city; community gardens have significantly higher functional trait diversity than urban cemeteries and are functionally less diverse than urban parks in Montreal. These results contrast with the higher levels of species richness found in each habitat type and suggest that the higher levels of species richness found in urban cemeteries are associated to higher levels of functional trait redundancy and a lower expected functional trait diversity compared to other habitat types in both Montreal and Quebec City.

Discussion The main objective of our study was to compare wild bee diversity among three types of urban habitats, cemeteries, parks and community gardens, in two Canadian cities, Montreal and Quebec City. We used broad measures of community structure and diversity, such as partitioning of beta diversity, occurrence of abundant and exotic species, evenness, spatio-temporal stability and functional trait diversity. Our results show that abundant and exotic species play a central role in structuring these urban bee communities. Urban parks had the highest expected functional trait diversity of bees in both cities, closely followed by community gardens. Our work represents one of the largest bee diversity studies conducted in urban centres, particularly for Northeastern North America.

Urban bee diversity There are some 365 bee species in the province of Quebec (Ascher & Pickering, 2014). Our sampling protocol allowed us to capture 200 species from six bee families: Andrenidae, Apidae, Colletidae, Halictidae, Megachilidae and Melittidae. The Halictidae and the Andrenidae were the most diverse groups, with 60 and 53 species respectively, followed by the Megachilidae, with 38 species and the Apidae, with 36 species. However, the accumulation curves, which did not reach a plateau for either city or species estimators, showed that our sampling could have captured more species. Nonetheless, with 177 species found in Montreal and 152 in Quebec City, both cities host diverse wild bee communities, confirming findings of previous studies elsewhere. For example, Fortel et al (2014) documented 291 species in Lyon, France, and 104 species were found in Poznan, Poland (Banaszak-Cibika and Zmihorski, 2012). In North America, Fetridge et al (2008) reported 110 species in New York’s suburbs (United- States) and Tommasi et al (2004) found 56 species in Vancouver, Canada. These diverse communities of wild bees seem indeed to be favoured by the highly heterogeneous habitats occurring in anthropogenic environments (Winfree et al, 2011). Contrasting habitats arise because the growth of urban environments creates different levels of disturbance, ranging from high intensity in the city core to low intensity at the outskirts.

Urban landscapes are also characterized by high floral diversity that provides forage for a wide variety of bees (Loram et al, 2007; Frankie et al, 2005; Gaston et al, 2005). Floral resources should then determine the quality and suitability of the different kinds of green spaces to urban bees. Relative bee abundance did not differ substantially between the three types of green spaces studied in Quebec City, a finding similar to that was reported by Baldock et al (2015) in the United Kingdom. For Quebec City, community gardens and parks showed a higher bee abundance than cemeteries, a finding based only on specimens collected by netting. In Montreal, community gardens showed the highest relative abundance compared to cemeteries, a finding, this time, based on specimens collected by both netting and pan traps. The abundance of flowering plants and their density in community gardens likely explain our results. Similarly, Frankie et al (2005) observed the highest bee diversity and abundance in gardens with high numbers of bee-attracting plants. Andersson et al (2007) found that bumblebees clearly benefit from the management

practices in allotment gardens, where a much higher abundance of bumblebees was observed compared to parks and cemeteries. Even if larger sites could offer more nesting opportunities and thus host a higher abundance of bees than smaller sites, we found that cemeteries, often large in size, had the lowest abundance per pan trap, and with the netting technique.

Community structure Cities often recruit some of the same species, which then become widespread and synanthropic (Shochat et al 2010), but wild bees are highly mobile insects with relatively high diversity in cities (e.g., Fortel et al, 2014; Banaszak-Cibicka & Zmihorski, 2012; Bates et al, 2011; Fetridge et al, 2008). Montreal and Quebec City shared 129 species (Fig. 1), but most are common throughout Northeastern North America. When comparing city species lists, New York's suburban community gardens (Fetridge et al, 2008), Toronto's green roofs (Colla et al, 2009) and Guelph’s surroundings (Horn, 2010) share 64%, 87% and 69% of their species, respectively, with those found in Montreal and Quebec City combined. However, cranberry crops (Gervais et al, in preparation) and lowbush blueberry fields (Moisan-DeSerres et al, 2015) in the province of Quebec also share a high proportion, 48% and 63% of their species, respectively. Moreover, natural habitats surrounding cranberry crops (Gervais et al, in preparation) and the Black Rock Forest preserve (New York State, USA) (Giles & Ascher, 2006) also share 51% and 59 % of their species, respectively, with those found in our study (Table 4). These examples suggest that the habitat does not specifically define the presence of certain bee species only across cities. In an urban context, native synanthropic species (those associated with humans) may be difficult to identify because they also occur in natural habitats. Still, in our study, nine species were abundant in both Montreal and in Quebec City (see Figure 7). Species that are more often abundant and are found in dense populations in cities can be described as synurbic (Francis & Chadwick, 2012), but other cities (Colla et al, 2009; Horn, 2010), suburban areas (Richards et al, 2011), crops (Gervais et al, in preparation; Moisan- DeSerres et al, 2015; Payette, 2013) and natural habitats (Grixti & Packer, 2006) located in the same geographic area as our two cities also showed a high variation in abundance of those nine species.

The presence of dominant species decreases community evenness, and this decline in evenness is a pattern observed in several studies (e.g., Shochat et al, 2010; Marzluff, 2001) reflecting the redundant negative impact of urbanization on communities. For ground arthropods, evenness declines as urban exploiters increase in relative abundance and come to dominate communities (Faeth et al, 2011). Rank-abundance analysis did not show the presence of dominant species (defined, for the purpose of our study, as species representing more than 50% of the total abundance of bee species at a given site), but indicated many species we defined as abundant. Our results (Fig. 4) also showed that only three sites (CHD, CL and CLV) in Montreal and one site (CNDF) in Quebec City had lower evenness values (J). Patterns of evenness with winged insects like bees may be different, however, because their abundance can also be influenced by flower density (Westphal et al, 2003). The general increase in plant species evenness in cities (Walker et al, 2009; Grimm et al, 2008) may explain the relatively high evenness found in our study

(Fig. 4). Nevertheless, abundant species may maintain high evenness values. The most striking results emerged from those abundant species (Fig. 7), which accounted for 81% (33 species) and 59% (12 species) of the abundance for Montreal and Quebec City, respectively (Table 4). Montreal had significantly more abundant species, which were also more abundant than those in Quebec City. This suggests that only a few species may represent a much higher proportion of the whole community in both cities. Being ubiquitous and generalist are the common characteristics all those species share (except Melissodes desponsa). Their success could be explained by a higher tolerance to fast changing pollen/nesting resources and an opportunistic nature. Indeed, even if Montreal and Quebec City have a fair amount of oligolectic (specialist) species (21 (11.8%) and 19 (12.4%), respectively) most of the species are polylectic (generalist). As urban sprawl continues, these species may gain more territory and the pressure they apply on other species through higher foraging efficiency could eventually lead to the loss of native species (Petren & Case, 1996). Competition for resources can occur in bees (Goulson and Sparrow, 2009) but especially when exotic species are involved (Lye et al, 2010).

The presence and abundance of exotic species is an important component of the effects of urbanization on communities (McKinney, 2002). In our study, 18 exotic species were recorded, 17 for Montreal and 13 for Quebec City, representing 14% and 11% of total abundance, respectively. Two species were newly recorded for the continent: Anthidium florentinum and Hylaeus communis. The first was largely distributed in the three different habitats we studied and outnumbered the two other species of Anthidium in abundance (see species list, Table 4). Montreal is likely the entry point of this species, since it has not been recorded outside the metropolitan area. Given its distribution and abundance in Montreal, A. florentinum may become invasive, with a high potential for expansion throughout North America, such as what has been documented with A. manicatum (Gibbs & Sheffield, 2009). In addition, the presence of A. florentinum represents an exceptional opportunity to monitor the expansion of an exotic bee species in American cities as well. The second exotic species, H. communis, was also largely distributed across the three habitats, but was especially abundant in community gardens (Fig. 7). The presence of preferred cultivated plants could be the driver of its high abundance. In Montreal’s community gardens, Hylaeus spp. was the most abundant exotic genus, much as was recorded by Matteson et al (2008) in New York. Interestingly, this species, H. communis, and four others (Chelostoma campanularum, C. rapunculi, Hylaeus hyalinatus, and H. leptocephalus) were especially low in abundance in Quebec City. Their introduction there is probably recent, due to the city’s distance from Montreal (230 km). It would be interesting to monitor any changes in community composition and dynamic in Quebec City in the coming years. The exotic species found in our study were also found in many studies conducted in urban areas in Northeastern North America (Matteson et al, 2013; Richards et al, 2011; Tonietto et al, 2011; Horn, 2010; Fetridge et al, 2008; Matteson et al, 2008). In Eastern Canada, crops and natural habitats (Gervais et al, submitted; Moisan-DeSerres et al, 2015; Grixti & Packer, 2006; Sheffield et al, 2003) are currently fostering no more than five exotic species. With the exception of Andrena wilkella, Lasioglossum zonulum and L. leucozonium, few exotic species seem to occur in non-urban habitats, such as agricultural and natural settings, while exotic cavity

nesters appear to have a preference for cities. In agreement with this observation, we found only three exotic species that were ground nesting bees whereas fourteen exotics were cavity nesters. In the Northeastern United-States, exotic bee species have increased by a factor of nine during the last century (Barthomeus et al, 2013). In this context, the link between urban sprawl and exotic bee species is becoming more apparent. These species, mostly of European origin (Sheffield et al, 2011), were present in all three habitats studied here, which suggests that they probably take advantage of the high occurrence of European flowering plants in cities. Their efficiency in adapting to a new environment (another continent), foraging on exotic and native flowers and finding suitable nesting sites demonstrates the high behavioural plasticity of wild bees.

Overall, the community composition, as illustrated by the tanglegrams (Fig. 6) showed a high spatial variation between habitats and sites, as well as a high temporal variation for Quebec City, an outcome that concurs with findings in agroecosystems (Russo et al, 2015) and natural habitats (Grixti & Packer, 2006). Indeed, Quebec City’s high spatio-temporal variations were shown to underlie a low stability in community composition through time. In contrast, Montreal's entanglement metrics showed a great similarity between the two trees (Fig. 6), suggesting low spatio-temporal variations and a relatively stable community composition through time. Partitioning the beta diversity showed that species turnover was low according to both methods (Cardoso et al 2014; Baselga & Orme, 2012), strengthening our findings. It is known that urbanization can stabilize bird communities (Suhonen et al, 2009; DeVictor et al, 2007). Moreover, as proposed by Suhonen et al (2009), generalist species that are abundant may reduce variation in temporal stability. Such species may be well adapted to the urban environment and its resource productivity, and when abundant to the point that they outnumber other species, are more likely to be found on the same site year after year. Accordingly, Montreal was found to have more abundant species than Quebec City. Thus, we speculate that these species may contribute to the alignment of the dendrograms (Fig. 6) and that the stable bee community is the product of the abundance of those species. This in turn strongly suggests that the urban environment indeed has an impact on bee community stability and profound effects on community dynamics.

Functional trait diversity among habitats The results on bee trait diversity showed that urban parks, mostly composed of natural habitats, have the highest expected functional trait diversity in both cities, which has also been found when comparing natural habitats with farmlands (Forrest et al, 2015). Hierarchical clustering analysis (Fig. 6) also separated urban parks in a nested cluster in Montreal, thus indicating the presence of a different wild bee community. In contrast, the lowest functional trait diversity was attributed to cemeteries, even though we found relatively high richness (see Venn diagrams, Fig. 1) when sampling this type of habitat. This may suggest that numerous species present in cemeteries have similar traits (several species were Lasioglossum (Dialictus)). Thus, although cemeteries’ large size and vegetation are beneficial to biodiversity (Beninde et al, 2015), these attributes may still not be sufficient to foster higher functional trait diversity.

In contrast, community gardens are managed sites with managed vegetation, and represent the smallest habitat studied (see Table 1). Yet, they successfully attracted the second best expected functional trait diversity in Montreal, and matched the urban parks curve in Quebec City. This suggests that urban agriculture in community gardens attracts bees with a wide variety of traits. The greater diversity of functional traits can be explained by an increase in resource-use efficiency in a heterogeneous environment (Diaz et al, 2001). In this case, the resources are nectar and pollen, and species-specific traits influencing pollination can improve pollination services through resource-use complementarity (Martins et al, 2015). Although our results on functional trait diversity and the link with resource-use complementarity are only partial, they can serve as proxy for functional diversity in the context of pollination of wild and cultivated plants. In this framework, community gardens may contribute greatly to urban pollination services through the spillover of their high functional trait diversity. Community gardens may also produce a higher functional stability through time because multiple functional traits can buffer ecosystems against abiotic variation (Walker et al, 1999). Thus, functional stability, as a measure of functional trait diversity, offers additional arguments regarding the potential of community gardens for the conservation of urban wild bees. The potential for conserving and enhancing bee diversity in urban settings distinguishes community gardens from urban parks and cemeteries. Indeed, the size of community gardens improves their potential for integration as a green space in urban planning strategies and programs (Lin et al, 2015). Urban parks are often larger by comparison, and require deployment of numerous varied municipal human resources. Consequently, their number rarely increases in today’s cities. Additionally, city dwellers are often more inclined to exercise wildlife-friendly management and agricultural practices in the context of community gardens. By targeting specific plants, which can sometimes be attractive horticultural varieties, habitat devoted to gardening can predictably increase wild bee diversity and abundance (Garbuzov & Ratnieks, 2014; Frankie et al, 2009). Accordingly, our results showed a higher relative abundance of bees in community gardens. Creating more community gardens in urban centres, and hence more opportunities for urban agriculture to flourish, could promote and ensure the conservation of urban wild bee diversity. Indeed, when diverse floral resources are available throughout the season, urban gardens contribute to the conservation of diverse, seasonal bee taxa (Wojcik et al, 2008). Urban community gardens may also be the greatest source of potentially invasive alien plants (Smith et al, 2006). Alien species of plants can facilitate the invasion of exotic bees in disturbed habitats (Morales & Aizen, 2002), because exotic plants may be more attractive to exotic bees (MacIvor et al, 2014).

Conclusion Overall, our study demonstrates that cities are characterized by a high diversity of wild bees but also by abundant, ubiquitous and exotic species, revealing the tolerance and opportunistic nature of urban bees. In general, the species assemblages did not show a specific association with habitats (except Montreal’s urban parks) and showed a high temporal and spatial variation in Quebec City. We found a high spatio-temporal stability in Montreal, which is explained by the numerous abundant species. Compared to parks, community gardens hosted more exotic

bees but both type of habitats had a similar abundance per pan trap; the gardens had a much higher ratio (abundance per pan trap) than cemeteries. Urban agriculture has been shown to generate habitats with high functional trait diversity and tremendous potential for local bee conservation, while also contributing to the urban pollination service and a functionally diverse bee community. The functional trait diversity measure we established therefore gives clearer insight into the response of bees to the three types of green spaces studied. In general, even with a dataset as extensive as ours, the response of bees to several environmental factors is still affected by unexplained variation, and even more intensive sampling would be required. Yet, the use of broad measures of community structure and diversity, as well as functional trait diversity, provided important insights into wild bee communities in urban settings and sets the stage for future work on essential insects living in our cities. We have established a benchmark of the biodiversity of bees in two major cities in Eastern Canada, and suggested opportunities to further develop conservation strategies for bee species and the services they provide.

Acknowledgments We are grateful to Amélie Gervais for her assistance with statistical analyses and Anne Le Goff for data transcription. Our thanks to Olivier Samson-Robert, Patrice Hamelin, Carolynn Barrette, Mélissa Girard, Mathieu Heiztman, Étienne Nadeau, Julie Hamel, Sarah Silverman, Marie-Ève Chagnon, Sarah Loboda, Margot Charrette, Yifu Wong, Frédéric McCune, Marianne St-Laurent and Manon Bellanger, who assisted work in the field and/or in the lab either in Montreal or Quebec City. We would also like to thank John Ascher, Cory Sheffield, Jason Gibbs, Sam Droege and Sophie Cardinal for their taxonomic expertise in identifying some of the more difficult bee species. We are grateful to Sean Brady, Sheila Colla, Peter Kevan, Jeff Ollerton, Miriam Richards, and an anonymous reviewer for their comments on previous versions of the manuscript. Finally, we would like to thank NSERC-CANPOLIN (the Canadian pollinator initiative) for various scholarships to ÉN.

Reference Albrecht, M., Schmid, B., Hautier, Y., & Müller, C. B. (2012). Diverse pollinator communities enhance plant reproductive success. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 279(1748): 4845- 4852.

Andersson, E., Barthel, S., & Ahrné, K. (2007). Measuring social-ecological dynamics behind the generation of ecosystem services. Ecological applications,17(5): 1267-1278.

Aronson, M. F., La Sorte, F. A., Nilon, C. H., Katti, M., Goddard, M. A., Lepczyk, C. A., ... & Winter, M. (2014). A global analysis of the impacts of urbanization on bird and plant diversity reveals key anthropogenic drivers. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 281(1780), 20133330.

Ascher JS, Pickering J (2014) Discover life bee species guide and world checklist (Hymenoptera: Apoidea: Anthophila). http:// www.discoverlife.org/mp/20q?guide=Apoidea_species

Baker, F. B. (1974). Stability of two hierarchical grouping techniques Case I: Sensitivity to data errors. Journal of the American Statistical Association, 69(346): 440-445.

Baldock, K. C., Goddard, M. A., Hicks, D. M., Kunin, W. E., Mitschunas, N., Osgathorpe, L. M., ... & Vaughan, I. P. (2015, March). Where is the UK's pollinator biodiversity? The importance of urban areas for flower-visiting insects. In Proc. R. Soc. B (Vol. 282, No. 1803, p. 20142849). The Royal Society.

Banaszak-Cibicka, W., & Zmihorski, M. (2012). Wild bees along an urban gradient: winners and losers. Journal of Insect Conservation, 16(3), 331-343.

Bartomeus, I., Ascher, J. S., Gibbs, J., Danforth, B. N., Wagner, D. L., Hedtke, S. M., & Winfree, R. (2013). Historical changes in northeastern US bee pollinators related to shared ecological traits. Proceedings of the National Academy of Sciences, 110(12), 4656-4660. Baselga, A., & Orme, C. D. L. (2012). Betapart: an R package for the study of beta diversity. Methods in Ecology and Evolution, 3(5), 808-812.

Bates, A. J., Sadler, J. P., Fairbrass, A. J., Falk, S. J., Hale, J. D., & Matthews, T. J. (2011). Changing bee and hoverfly pollinator assemblages along an urban-rural gradient. PloS one, 6(8), e23459-e23459.

Beninde, J., Veith, M., & Hochkirch, A. (2015). Biodiversity in cities needs space: A meta analysis of factors determining intra urban biodiversity variation. Ecology letters, 18(6), 581-592.

Cadotte, M. W., Arnillas, C. A., Livingstone, S. W., & Yasui, S. L. E. (2015). Predicting communities from functional traits. Trends in ecology & evolution, 30(9): 510-511.

Cadenasso, M. L., Pickett, S. T., & Schwarz, K. (2007). Spatial heterogeneity in urban ecosystems: reconceptualizing land cover and a framework for classification. Frontiers in Ecology and the Environment, 5(2): 80-88.

Cadotte, M. W., Carscadden, K., & Mirotchnick, N. (2011). Beyond species: functional diversity and the maintenance of ecological processes and services. Journal of applied ecology, 48(5): 1079-1087.

Colla, S. R., Willis, E., & Packer, L. (2009). Can green roofs provide habitat for urban bees (Hymenoptera: Apidae)?. Cities and the Environment (CATE), 2(1), 4.

Cane, J. H. (1987). Estimation of bee size using intertegular span (Apoidea).Journal of the Kansas Entomological Society, 145-147.

Cane, J. H. (2005). Bees, pollination, and the challenges of sprawl. Nature in fragments: the legacy of sprawl. Columbia University Press, New York, 109-124.

Cardoso, P., Rigal, F., Carvalho, J. C., Fortelius, M., Borges, P. A., Podani, J., & Schmera, D. (2014). Partitioning taxon, phylogenetic and functional beta diversity into replacement and richness difference components. Journal of biogeography, 41(4): 749-761.

Chao, A. (1984). Nonparametric estimation of the number of classes in a population. Scandinavian Journal of statistics, 265-270.

Chao, A. (1987). Estimating the population size for capture-recapture data with unequal catchability. Biometrics, 43(4): 783-791.

Chen, H., & Boutros, P. C. (2011). VennDiagram: a package for the generation of highly-customizable Venn and Euler diagrams in R. BMC bioinformatics,12(1), 1.

Colwell, R. K., & Coddington, J. A. (1994). Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 345(1311): 101-118.

Devictor, V., Julliard, R., Couvet, D., Lee, A., & Jiguet, F. (2007). Functional homogenization effect of urbanization on bird communities. Conservation Biology, 21(3), 741-751.

Díaz, S., Noy Meir, I., & Cabido, M. (2001). Can grazing response of herbaceous plants be predicted from simple vegetative traits? Journal of Applied Ecology, 38(3): 497-508.

Eremeeva, N. I., & Sushchev, D. V. (2005). Structural changes in the fauna of pollinating insects in urban landscapes. Russian Journal of Ecology, 36(4): 259-265.

Faeth, S. H., Bang, C., & Saari, S. (2011). Urban biodiversity: patterns and mechanisms. Annals of the New York Academy of Sciences, 1223(1): 69-81.

Fetridge, E. D., Ascher, J. S., & Langellotto, G. A. (2008). The bee fauna of residential gardens in a suburb of New York City (Hymenoptera: Apoidea). Annals of the entomological Society of America, 101(6): 1067-1077.

Flynn, D. F., Gogol Prokurat, M., Nogeire, T., Molinari, N., Richers, B. T., Lin, B. B., ... & DeClerck, F. (2009). Loss of functional diversity under land use intensification across multiple taxa. Ecology Letters, 12(1): 22-33.

Fontaine, C., Dajoz, I., Meriguet, J., & Loreau, M. (2005). Functional diversity of plant–pollinator interaction webs enhances the persistence of plant communities. PLoS Biol 4(1): e1. doi:10.1371/journal.pbio.0040001.

Forrest, J. R., Thorp, R. W., Kremen, C., & Williams, N. M. (2015). Contrasting patterns in species and functional trait diversity of bees in an agricultural landscape. Journal of Applied Ecology, 52(3), 706-715.

Fortel, L., Henry, M., Guilbaud, L., Guirao, A. L., Kuhlmann, M., Mouret, H., ... & Vaissière, B. E. (2014). Decreasing abundance, increasing diversity and changing structure of the wild bee community (Hymenoptera: Anthophila) along an urbanization gradient.

Francis, R. A., & Chadwick, M. A. (2012). What makes a species synurbic?.Applied Geography, 32(2): 514-521.

Frankie, G., Thorp, R., Hernandez, J., Rizzardi, M., Ertter, B., Pawelek, J., ... & Wojcik, V. (2009). Native bees are a rich natural resource in urban California gardens. California Agriculture, 63(3): 113-120.

Frankie, G. W., Thorp, R. W., Schindler, M., Hernandez, J., Ertter, B., & Rizzardi, M. (2005). Ecological patterns of bees and their host ornamental flowers in two northern California cities. Journal of the Kansas Entomological Society, 78(3): 227-246.

Fründ, J., Dormann, C. F., Holzschuh, A., & Tscharntke, T. (2013). Bee diversity effects on pollination depend on functional complementarity and niche shifts. Ecology, 94(9): 2042-2054. Fuller, R. A., Irvine, K. N., Devine-Wright, P., Warren, P. H., & Gaston, K. J. (2007). Psychological benefits of green space increase with biodiversity. Biology letters, 3(4): 390-394. Galili, T. (2014). Dendextend: Extending R's dendrogram functionality. R package version 0.17, 5.

Gallai, N., Salles, J. M., Settele, J., & Vaissière, B. E. (2009). Economic valuation of the vulnerability of world agriculture confronted with pollinator decline. Ecological economics, 68(3): 810-821.

Garbuzov, M., & Ratnieks, F. L. (2014). Quantifying variation among garden plants in attractiveness to bees and other flower visiting insects. Functional Ecology, 28(2), 364-374.

Gaston, K. J., Warren, P. H., Thompson, K., & Smith, R. M. (2005). Urban domestic gardens (IV): the extent of the resource and its associated features. Biodiversity & Conservation, 14(14): 3327-3349.

Gervais, A., Fournier V., Sheffield, C.S., & Chagnon, M. Assessing global bee agrobiodiversity in cranberry crops: impact of natural habitats. Submitted.

Gibbs, J. (2010). Revision of the metallic species of Lasioglossum (Dialictus) in Canada (Hymenoptera, Halictidae, Halictini). Zootaxa, 2591, 1-382.

Gibbs, J., Packer, L., Dumesh, S., & Danforth, B. N. (2012). Revision and reclassification of Lasioglossum (Evylaeus), L.(Hemihalictus) and L.(Sphecodogastra) in eastern North America (Hymenoptera: Apoidea: Halictidae). Zootaxa, 3672, 1-117.

Gibbs, J., & Sheffield, C. S. (2009). Rapid range expansion of the Wool-Carder Bee, Anthidium manicatum (Linnaeus) (Hymenoptera: Megachilidae), in North America. Journal of the Kansas Entomological Society, 82(1): 21-29.

Giles, V., & Ascher, J. S. (2006). A survey of the bees of the Black Rock Forest Preserve, New York. J Hymenoptera Res, 15: 208-231.

Goddard, M. A., Dougill, A. J., & Benton, T. G. (2009). Scaling up from gardens: biodiversity conservation in urban environments. Trends in Ecology & Evolution, 25(2): 90-98.

Gotellli, N.J. & Colwell, R.K. (2001). Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in measurement and comparison of species richness. Ecology Letters, 4(4): 379–391

Goulson, D., & Sparrow, K. R. (2009). Evidence for competition between honeybees and bumblebees; effects on bumblebee worker size. Journal of insect conservation, 13(2): 177-181.

Graham, H., Beall, D. L., Lussier, M., McLaughlin, P., & Zidenberg-Cherr, S. (2005). Use of School gardens in academic instruction. Journal of Nutrition Education and behaviour, 37(3): 147-151

Greenleaf, S. S., Williams, N. M., Winfree, R., & Kremen, C. (2007). Bee foraging ranges and their relationship to body size. Oecologia, 153(3): 589-596.

Grimm, N. B., Faeth, S. H., Golubiewski, N. E., Redman, C. L., Wu, J., Bai, X., & Briggs, J. M. (2008). Global change and the ecology of cities..Science,319(5864): 756-760.

Grixti, J. C., & Packer, L. (2006). Changes in the bee fauna (Hymenoptera: Apoidea) of an old field site in southern Ontario, revisited after 34 years. The Canadian Entomologist, 138(02), 147-164.

Hoehn, P., Tscharntke, T., Tylianakis, J. M., & Steffan-Dewenter, I. (2008). Functional group diversity of bee pollinators increases crop yield. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 275(1648): 2283-2291.

Horn, M. E. (2010). A comparison of pollinator biodiversity between green spaces, industrial areas and residential land-use zones in urban, southern Ontario. Doctoral dissertation, University of Guelph, Ontario, Canada.

Kearns, C. A., Inouye, D. W., & Waser, N. M. (1998). Endangered mutualisms: the conservation of plant-pollinator interactions. Annual review of ecology and systematics, 29: 83-112.

Kleijn, D., Winfree, R., Bartomeus, I., Carvalheiro, L. G., Henry, M., Isaacs, R., ... & Ricketts, T. H. (2015). Delivery of crop pollination services is an insufficient argument for wild pollinator conservation. Nature communications, 6.

Kolde R. (2013). pheatmap: Pretty Heatmaps. R package version 0.7.7. http://CRAN.R- project.org/package=pheatmap

Lawson, L. (2004). The planner in the garden: A historical view into the relationship between planning and community gardens. Journal of Planning History, 3(2): 151-176.

Lin, B. B., Philpott, S. M., & Jha, S. (2015). The future of urban agriculture and biodiversity-ecosystem services: Challenges and next steps. Basic and Applied Ecology, 16(3): 189-201.

Loram A, Tratalos J, Warren P, Gaston K (2007) Urban domestic gardens (X): the extent and structure of the resource in five major cities. Landscape Ecology, 22(4): 601–615

Lowenstein, D. M., Matteson, K. C., Xiao, I., Silva, A. M., & Minor, E. S. (2014). Humans, bees, and pollination services in the city: the case of Chicago, IL (USA). Biodiversity and conservation, 23(11): 2857-2874.

Lye, G. C., Kaden, J. C., Park, K. J., & Goulson, D. (2010). Forage use and niche partitioning by non-native bumblebees in New Zealand: implications for the conservation of their populations of origin. Journal of insect conservation,14(6): 607-615.

MacIvor, J. S., Ruttan, A., & Salehi, B. (2014). Exotics on exotics: Pollen analysis of urban bees visiting Sedum on a green roof. Urban Ecosystems,18(2): 419-430.

Martins, K. T., Gonzalez, A., & Lechowicz, M. J. (2015). Pollination services are mediated by bee functional diversity and landscape context. Agriculture, Ecosystems & Environment, 200: 12-20.

Marussich, W. A., & Faeth, S. H. (2009). Effects of urbanization on trophic dynamics of arthropod communities on a common desert host plant. Urban ecosystems, 12(3): 265-286.

Marzluff, J. M., Bowman, R., & Donnelly, R. (2001). A historical perspective on urban bird research: trends, terms, and approaches. In Avian ecology and conservation in an urbanizing world (pp. 1-17). Springer US.

Matteson, K. C., Ascher, J. S., & Langellotto, G. A. (2008). Bee richness and abundance in New York city urban gardens. Annals of the Entomological Society of America, 101(1): 140-150.

Matteson, K. C., & Langellotto, G. A. (2010). Determinates of inner city butterfly and bee species richness. Urban Ecosystems, 13(3), 333-347.

Matteson, K. C., & Langellotto, G. A. (2009). Bumble bee abundance in New York City community gardens: implications for urban agriculture. Cities and the Environment (CATE), 2(1), 5.

Matteson, K. C., Grace, J. B., & Minor, E. S. (2013). Direct and indirect effects of land use on floral resources and flower visiting insects across an urban landscape. Oikos, 122(5): 682-694.

McDonnell, M. J., & Hahs, A. K. (2008). The use of gradient analysis studies in advancing our understanding of the ecology of urbanizing landscapes: current status and future directions. Landscape Ecology, 23(10): 1143- 1155.

McFrederick, Q. S., & LeBuhn, G. (2006). Are urban parks refuges for bumble bees Bombus spp. (Hymenoptera: Apidae)?. Biological Conservation, 129(3): 372-382.

McKinney, M. L. (2002). Urbanization, Biodiversity, and Conservation: The impacts of urbanization on native species are poorly studied, but educating a highly urbanized human population about these impacts can greatly improve species conservation in all ecosystems. BioScience, 52(10): 883-890.

McKinney, M. L. (2006). Urbanization as a major cause of biotic homogenization. Biological conservation, 127(3): 247-260.

McKinney, M. L. (2008). Effects of urbanization on species richness: a review of plants and animals. Urban ecosystems, 11(2): 161-176.

Michener, C. D. (2007). The bees of the world. Johns Hopkins University Press. 2nd edition. 992 pages

Middle, I., Dzidic, P., Buckley, A., Bennett, D., Tye, M., & Jones, R. (2014). Integrating community gardens into public parks: An innovative approach for providing ecosystem services in urban areas. Urban Forestry & Urban Greening, 13(4): 638-645.

Mitchell, T. B. (1962). Bees of the Eastern United States, Volume 2.

Moisan-DeSerres, J., Chagnon, M, and Fournier, V. 2015. Influence of windbreaks and forest borders on abundance and species richness of native pollinators in lowbush blueberry fields in Québec, Canada. Canadian Entomologist 147: 432–442. Morales, C. L., & Aizen, M. A. (2002). Does invasion of exotic plants promote invasion of exotic flower visitors? A case study from the temperate forests of the southern Andes. Biological Invasions, 4(1-2): 87-100.

Moretti, M., De Bello, F., Roberts, S. P., & Potts, S. G. (2009). Taxonomical vs. functional responses of bee communities to fire in two contrasting climatic regions. Journal of Animal Ecology, 78(1): 98-108.

Nazarnia, N., Schwick, C., & Jaeger, J. A. (2016). Accelerated urban sprawl in Montreal, Quebec City, and Zurich: Investigating the differences using time series 1951–2011. Ecological Indicators, 60: 1229-1251.

Nielsen, A., Steffan-Dewenter, I., Westphal, C., Messinger, O., Potts, S. G., Roberts, S. P., ... & Woyciechowski, M. (2011). Assessing bee species richness in two Mediterranean communities: importance of habitat type and sampling techniques. Ecological research, 26(5), 969-983.

Niemelä, J., & Kotze, D. J. (2009). Carabid beetle assemblages along urban to rural gradients: A review. Landscape and Urban Planning, 92(2): 65-71.

Oksanen, J., Blanchet, F. G., Kindt, R., Legendre, P., Minchin, P. R., O’Hara, R. B., ... & Wagner, H. (2013). Package ‘vegan’. R Packag ver, 254, 20-8.

Payette, A. (2013). Contribution à l’inventaire des espèces d’abeilles (Hymenoptera: Apoidea) dans des cultures de la canneberge à gros fruits, Vaccinium macrocarpon, de la province du Québec. Rapport d’inventaire pour le MAPAQ. Pielou, E.C., 1975. Ecological Diversity. Wiley, New York.

Palmer, M. W. (1990). The estimation of species richness by extrapolation. Ecology 7(13): 1195-1198.

Pauw, A., & Louw, K. (2012). Urbanization drives a reduction in functional diversity in a guild of nectar-feeding birds. Ecology and Society, 17(2): 27.

Petchey, O. L., & Gaston, K. J. (2006). Functional diversity: back to basics and looking forward. Ecology letters, 9(6), 741-758.

Petren, K., & Case, T. J. (1996). An experimental demonstration of exploitation competition in an ongoing invasion. Ecology, 77: 118-132.

Richards, M. H., Rutgers-Kelly, A., Gibbs, J., Vickruck, J. L., Rehan, S. M., & Sheffield, C. S. (2011). Bee diversity in naturalizing patches of Carolinian grasslands in southern Ontario, Canada. The Canadian Entomologist, 143(03): 279-299.

Ricotta, C., Pavoine, S., Bacaro, G., & Acosta, A. T. (2012). Functional rarefaction for species abundance data. Methods in Ecology and Evolution,3 (3): 519-525

RStudio (2014). ‘RStudio: Integrated Development Environment for R (Version 0.99.489) [Computer Software].’ (RStudio: Boston, MA.) Available at http://www.rstudio.org/ [verified 12 june 2014]

Russo, L., Park, M., Gibbs, J., & Danforth, B. (2015). The challenge of accurately documenting bee species richness in agroecosystems: bee diversity in eastern apple orchards. Ecology and evolution, 5(17): 3531-3540.

Sheffield, C. S., Dumesh, S., & Cheryomina, M. (2011). Hylaeus punctatus (Hymenoptera: Colletidae), a bee species new to Canada, with notes on other non-native species. J Entomol Soc Ontario, 142: 29-43.

Sheffield, C. S., Kevan, P. G., & Smith, R. F. (2003). Bee species of Nova Scotia, Canada, with new records and notes on bionomics and floral relations (Hymenoptera: Apoidea). Journal of the Kansas Entomological Society, 357-384.

Shochat, E., Lerman, S. B., Anderies, J. M., Warren, P. S., Faeth, S. H., & Nilon, C. H. (2010). Invasion, competition, and biodiversity loss in urban ecosystems. BioScience, 60(3), 199-208.

Shochat, E., Stefanov, W. L., Whitehouse, M. E. A., & Faeth, S. H. (2004). Urbanization and spider diversity: influences of human modification of habitat structure and productivity. Ecological Applications, 14(1), 268-280.

Sirohi, M. H., Jackson, J., Edwards, M., & Ollerton, J. (2015). Diversity and abundance of solitary and primitively eusocial bees in an urban centre: a case study from Northampton (England). Journal of Insect Conservation, 19(3): 487-500.

Smith, E. P., & van Belle, G. (1984). Nonparametric estimation of species richness. Biometrics, 40: 119-129.

Smith, B., & Wilson, J. B. (1996). A consumer's guide to evenness indices. Oikos, 76: 70-82.

Smith, R. M., Thompson, K., Hodgson, J. G., Warren, P. H., & Gaston, K. J. (2006). Urban domestic gardens (IX): Composition and richness of the vascular plant flora, and implications for native biodiversity. Biological Conservation, 129(3): 312-322.

Sokal, R. R., & Rohlf, F. J. (1962). The comparison of dendrograms by objective methods. Taxon, 33-40.

Soulsbury, Carl D., and Piran CL White. (2016). Human–wildlife interactions in urban areas: a review of conflicts, benefits and opportunities. Wildlife Research 42 (7): 541-553.

Statistic Canada. (2014). Estimation de la population du Canada : régions infraprovinciales, 1er juillet 2014 [Web page] Retrieved from http://www.statcan.gc.ca/daily-quotidien/150211/dq150211a-fra.pdf

Suhonen, J., Jokimäki, J., Kaisanlahti-Jokimäki, M. L., Hakkarainen, H., Huhta, E., Inki, K., & Suorsa, P. (2009). Urbanization and stability of a bird community in winter. Ecoscience, 16(4), 502-507.

Suzuki, R., & Shimodaira, H. (2006). Pvclust: an R package for assessing the uncertainty in hierarchical clustering. Bioinformatics, 22(12): 1540-1542.

Thompson, K., Austin, K. C., Smith, R. M., Warren, P. H., Angold, P. G., & Gaston, K. J. (2003). Urban domestic gardens (I): Putting small scale plant diversity in context. Journal of Vegetation Science, 14(1): 71-78.

Tilman, D. (2001). Functional diversity. Encyclopedia of biodiversity, 3(1): 109-120.

Tommasi, D., Miro, A., Higo, H. A., & Winston, M. L. (2004). Bee diversity and abundance in an urban setting. The Canadian Entomologist, 136(06): 851-869.

Tonietto, R., Fant, J., Ascher, J., Ellis, K., & Larkin, D. (2011). A comparison of bee communities of Chicago green roofs, parks and prairies. Landscape and Urban Planning, 103(1): 102-108.

United Nations, Department of Economic and Social Affairs, Population Division (2014). World Urbanization Prospects: The 2014 Revision, Highlights (ST/ESA/SER.A/352).

Van Leeuwen, E., Nijkamp, P., & de Noronha Vaz, T. (2010). The multifunctional use of urban greenspace. International journal of agricultural sustainability, 8(1-2): 20-25.

Violle, C., Navas, M. L., Vile, D., Kazakou, E., Fortunel, C., Hummel, I., & Garnier, E. (2007). Let the concept of trait be functional!. Oikos, 116(5): 882-892.

Walker, J. S., Grimm, N. B., Briggs, J. M., Gries, C., & Dugan, L. (2009). Effects of urbanization on plant species diversity in central Arizona. Frontiers in Ecology and the Environment, 7(9): 465-470.

Walker, B., Kinzig, A., & Langridge, J. (1999). Plant attribute diversity, resilience, and ecosystem function: the nature and significance of dominant and minor species. Ecosystems, 2(2): 95-113. Walther, B. A., & Morand, S. (1998). Comparative performance of species richness estimation methods. Parasitology, 116(04): 395-405.

Westphal, C., Bommarco, R., Carré, G., Lamborn, E., Morison, N., Petanidou, T., ... & Steffan-Dewenter, I. (2008). Measuring bee diversity in different European habitats and biogeographical regions. Ecological Monographs, 78(4): 653-671.

Westphal, C., Steffan Dewenter, I., & Tscharntke, T. (2003). Mass flowering crops enhance pollinator densities at a landscape scale. Ecology Letters, 6(11): 961-965.

Whittaker, R. H. (1965). Dominance and Diversity in Land Plant Communities Numerical relations of species express the importance of competition in community function and evolution. Science, 147(3655): 250-260. Winfree, R., Bartomeus, I., & Cariveau, D. P. (2011). Native pollinators in anthropogenic habitats. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 42(1):1-22.

Wojcik, V. A., Frankie, G. W., Thorp, R. W., & Hernandez, J. L. (2008). Seasonality in bees and their floral resource plants at a constructed urban bee habitat in Berkeley, California. Journal of the Kansas Entomological Society, 81(1): 15-28.

Zurbuchen, A., Landert, L., Klaiber, J., Müller, A., Hein, S., & Dorn, S. (2010). Maximum foraging ranges in solitary bees: only few individuals have the capability to cover long foraging distances. Biological Conservation, 143(3): 669-676.

Appendices

Table 1. List of the sites surveyed for bees in Montreal and Quebec City with their abbreviation, type, size and coordinates.

Green space Latitude, Site name Abbreviation City Size (m2) Longitude type Longitude Shaare Zion CBS Cemetery Montreal 16483 45,5503 -73,6557 Urgel Bourgie CC Cemetery Montreal 62100 45,5095 -73,6647 Hawthorn-Dale CHD Cemetery Montreal 86000 45,6838 -73,5069 Lachine CL Cemetery Montreal 50735 45,4435 -73,6840 Lakeview CLV Cemetery Montreal 147000 45,4417 -73,8373 La Présentation CP Cemetery Montreal 13005 45,4434 -73,7366 Ste-Geneviève CSG Cemetery Montreal 44800 45,4590 -73,9204 St-Laurent CSL Cemetery Montreal 16182 45,5155 -73,6714 De La Visitation CV Cemetery Montreal 6200 45,5674 -73,6591 Community Alexis-Nihon JAN Montreal 1050 45,4971 -73,6910 garden Community Étienne-Desmarteaux JED Montreal 5149 45,5581 -73,5782 garden Community Hartenstein JH Montreal 567 45,5581 -73,5782 garden Community Laurendeau JL Montreal 2320 45,6036 -73,5702 garden Community Prieur JP Montreal 4221 45,5778 -73,6489 garden Community Père-Marquette JPM Montreal 3180 45,5399 73.595690 garden Community Roseraie JR Montreal 2117 45,5923 -73,5544 garden Community Rosemont-Églantier JRE Montreal 7514 45,5654 -73,5685 garden Community Sherbrooke JS Montreal 960 45,4447 -73,6679 garden Community Sainte-Marthe JSM Montreal 3050 45,6386 -73,5981 garden Bois-de-Liesse PBL Nature park Montreal 1716 45,5007 -73,7647 Boucherville island PIB Nature park Montreal 3024 45,5885 -73,4854 Pointe-aux-Prairies Heritage PPPH Nature park Montreal 5900 45,6815 -73,5068 Pointe-aux-Prairies Marais PPPM Nature park Montreal 9211 45,6881 -73,5237 De La Visitation PV Nature park Montreal 3500 45,5808 -73,6561 Cap-Rouge CCR Cemetery Quebec 6770 46,7504 -71,3453 Notre-Dame-de-Belmont CDB Cemetery Quebec 92328 46,7903 -71,2787 Mount Hermont CMH Cemetery Quebec 92127 46,7788 -71,2469 Notre-Dame-de-Foy CNDF Cemetery Quebec 7051 46,7778 -71,3031 Saint-Augustin CSA Cemetery Quebec 9988 46,7433 -71,4580 Saint-Charles CSC Cemetery Quebec 117697 46,8087 -71,2725 Saint-Patrick CSP Cemetery Quebec 52611 46,7845 -71,2408

Community Duberger JD Quebec 1856 46,8115 -71,2918 garden Community Le Marmottier JLM Quebec 2845 46,7935 -71,2419 garden Community Louis-Riel JLR Quebec 3907 46,7650 -71,3047 garden Community Marchand JM Quebec 1510 46,8372 71.241248 garden Community Mont-Lilas JML Quebec 8316 46,8612 -71,1966 garden Community Parc des Sables JPS Quebec 1545 46,8214 -71,2221 garden Community Pointe Sainte-Foy JPSF Quebec 9046 46,7660 -71,3299 garden Community Sapinière Dorion JSD Quebec 2921 46,8445 -71,2403 garden Community Université Laval JUL Quebec 7131 46,7778 -71,2829 garden Community Versant Nord JVN Quebec 3593 46,7803 -71,3206 garden Cartier-Bréboeuf PCB Nature park Quebec 28503 46,8250 -71,2403 Bois-de-Coulonge PBC Nature park Quebec 143779 46,7897 -71,2382 Domaine Cataraqui PDC Nature park Quebec 38076 46,7750 -71,2530 Base de Plein air Sainte-Foy PPASF Nature park Quebec 52313 46,7911 -71,3283 Plage Jacques-Cartier PPJC Nature park Quebec 22584 46,7506 -71,3138

Table 2. Observed and extrapolated species richness (± standard deviation, S.D.) between Montreal and Quebec City.

EXTRAPOLATED SPECIES RICHNESS

OBSERVED CITY CHAO ± S.D. JACKNIFE 1 ± S.D. JACKNIFE 2 BOOTSTRAP ± S.D. SPECIES

Montreal 177 203.73 ± 12.04 207.79 ± 7.75 219.61 192.63 ± 5.06

Quebec 152 174.02 ± 9,71 182.67 ± 9.25 190.72 167.91 ± 5.92 City

Table 3. Beta diversity partitioning with the Cardoso method (2014) and the Baselga & Orme method (2012)

METHOD CARDOSO METHOD BASELGA & ORME

CITY βtotal βrepl βrich βsor βnes βsim

Montreal 0.356 0.233 0.124 0.250 0.098 0.153

Quebec City 0.468 0.240 0.228 0.228 0.021 0.208

Partitioning of beta diversity with the Cardoso method: total beta diversity (βtotal), species replacement “turnover” (βrepl)_ and species difference (βrich). Partitioning of beta diversity with the Baselga & Orme method; total community dissimilarity (βsor = SØrensen dissimilarity), “true” species turnover (βsim – Simpson dissimilarity) and nestedness-resultant dissimilarity (βnes – nestedness). Both methods were used to analyze and compare habitat types and sites in Montreal and Quebec City.

Figure 2. Observed species-accumulation curves (thin solid line) and their associated standard deviation (SD) for each habitat type investigated in Montreal (left) and Quebec City (right).

Figure 3. The figure shows the mean species accumulation curves and their associated standard deviation from n=999 random permutations of the data.

Figure 4. Analysis of Pielou’s J’ index of species evenness (Pielou 1966) among sampling sites in Montreal (up) and Quebec City (down). The index indicates how close in number each species is in each sampling site; a value of 1 refers to a completely numerically even community of species, whereas a value closer to 0 indicates a numerically unbalanced community. The results show that, particularly in Montreal, more uneven communities are found in urban cemeteries than in community gardens or city parks.

Figure 5. Functional rarefaction curves (mean expected functional diversity Q(M) as a function of the cumulative number of sampling plots M) for species abundance data from the three habitat types investigated in Montreal (up) and Quebec City (down). The rarefaction curves are the result of 999 randomizations and the dotted lines of each curve are bootstrapped 95% confidence intervals.

Figure 6. A tanglegram approach to the analysis of changes in wild bee community structure among sites and habitat types between 2012 and 2013 in Montreal and Quebec City. Here, a hierarchical clustering with multiscale bootstrap resampling was performed using abundance data of wild bees for each city and each year on the same sampling sites. The 2012 and 2013 dendrograms of each city were aligned so as to minimize the number of crossings between inter-tree edges, and matching leaves (i.e., sampling sites) were connected by inter-tree edges. We measured the quality of the alignment of the two trees in the tanglegram layout by quantifying (i) the “entanglement” index (0 = perfect match with straight horizontal edges between matching sites; 1 = no match at all), (ii) Baker's Gamma Index, a measure of statistical similarity between two dendrograms (-1 = statistically highly dissimilar; 0 = not statistically similar; 1 = statistically similar) and (iii) the cophenetic correlation coefficient (CCC), a measure of how faithfully the 2013 dendrogram (particularly the cophenetic distances obtained) reflects the dissimilarities among sites observed in 2012 (i.e., the reference tree) (-1 = the two dendrograms are statistically dissimilar; near 0 values = the two trees are not statistically similar; 1 = the two dendrograms are statistically similar).

Figure 7. Heat map illustrating the abundant species in both cities (Montreal and Quebec City) and in all three urban habitats (cemeteries, community gardens and city parks).

Table 4. Bee species collected every two weeks from May to September 2012 and 2013 in Montreal and Quebec City, with their abundance for each city, status (native or exotic), and pollen specificity. The species are sorted by phylogenetic order.

Species Montreal Quebec Native or exotic Pollen specificity

Colletes americanus Cresson, 1868 0 1 N P Colletes simulans Cresson, 1868 11 1 N O Hylaeus (Cephalylaeus) basalis (Smith, 1853) 0 1 N P Hylaeus (Hylaeus) annulatus (Linnaeus, 1758) 100 92 N P Hylaeus (Hylaeus) communis Nylander, 1852 633 21 E P Hylaeus (Hylaeus) leptocephalus (Morawitz, 1871 ["1870"]) 41 6 E P Hylaeus (Hylaeus) mesillae (Cockerell, 1896) 201 5 N P Hylaeus (Prosopis) affinis (Smith, 1853) 142 26 N P Hylaeus (Prosopis) modestus Say, 1837 359 230 N P Hylaeus (Prosopis) nelumbonis (Robertson, 1890) 2 0 N O Hylaeus (Spatulariella) hyalinatus Smith, 1842 357 2 E P Hylaeus (Spatulariella) punctatus (Brullé, 1832) 108 0 E P Macropis (Macropis) nuda (Provancher, 1882) 0 1 N O Augochloropsis (Paraugochloropsis) metallica (Fabricius, 1793) 20 0 N P Augochlorella aurata (Smith, 1853) 2126 61 N P Augochlora (Augochlora) pura pura (Say, 1837) 262 20 N P Agapostemon (Agapostemon) texanus Cresson, 1872 17 1 N P Agapostemon (Agapostemon) virescens (Fabricius, 1775) 2552 1 N P Sphecodes carolinus Mitchell, 1956 1 4 N P Sphecodes clematidis Robertson, 1897 5 8 N P Sphecodes confertus Say, 1837 1 0 N P Sphecodes cressonii (Robertson, 1903) 1 0 N P Sphecodes dichrous Smith, 1853 4 3 N P Sphecodes mandibularis Cresson, 1872 0 2 N P Sphecodes ranunculi Robertson, 1897 22 27 N P Sphecodes solonis Graenicher, 1911 0 1 N P Halictus (Odontalictus) ligatus Say, 1837 605 146 N P Halictus (Protohalictus) rubicundus (Christ, 1791) 603 411 N P Halictus (Seladonia) confusus confusus Smith, 1853 558 144 N P Lasioglossum (Dialictus) abanci (Crawford, 1932) 0 1 N P Lasioglossum (Dialictus) asteris (Mitchell, 1960) 1 1 N P Lasioglossum (Dialictus) cephalotes (Dalla Torre, 1896) 1 0 N P Lasioglossum (Dialictus) coeruleum (Robertson, 1893) 26 0 N P Lasioglossum (Dialictus) cressonii (Robertson, 1890) 188 334 N P Lasioglossum (Dialictus) dreisbachi (Mitchell, 1960) 7 0 N O Lasioglossum (Dialictus) ephialtum Gibbs, 2010 306 82 N P Lasioglossum (Dialictus) heterognathum (Mitchell, 1960) 4 0 N P Lasioglossum (Dialictus) hitchensi Gibbs, 2012 64 17 N P Lasioglossum (Dialictus) imitatum (Smith, 1853) 1221 208 N P

Lasioglossum (Dialictus) isawsum Gibbs, 2011 1 0 N P Lasioglossum (Dialictus) laevissimum (Smith, 1853) 1720 1812 N P Lasioglossum (Dialictus) leucocomum (Lovell, 1908) 54 122 N P Lasioglossum (Dialictus) lineatulum (Crawford, 1906) 434 311 N P Lasioglossum (Dialictus) michiganense (Mitchell, 1960) 1 13 N P Lasioglossum (Dialictus) nigroviride (Graenicher, 1911) 14 35 N P Lasioglossum (Dialictus) oblongum (Lovell, 1905) 10 14 N P Lasioglossum (Dialictus) paradmirandum (Knerer & Atwood, 1966) 1 0 N P Lasioglossum (Dialictus) perpunctatum (Ellis, 1913) 0 68 N P Lasioglossum (Dialictus) pilosum (Smith, 1853) 59 248 N P Lasioglossum (Dialictus) planatum (Lovell, 1905) 11 5 N O Lasioglossum (Dialictus) sagax (Sandhouse, 1924) 554 315 N P Lasioglossum (Dialictus) smilacinae (Robertson, 1897) 2 0 N P Lasioglossum (Dialictus) subversans (Mitchell, 1960) 0 1 N P Lasioglossum (Dialictus) taylorae Gibbs, 2010 0 2 N O Lasioglossum (Dialictus) tegulare (Robertson, 1890) 149 53 N P Lasioglossum (Dialictus) tenax (Sandhouse, 1924) 2 1 N P Lasioglossum (Dialictus) trigeminum Gibbs, 2011 9 0 N O Lasioglossum (Dialictus) versans (Lovell, 1905) 99 58 N P Lasioglossum (Dialictus) versatum (Robertson, 1902) 664 20 N P Lasioglossum (Dialictus) viridatum (Lovell, 1905) 3 1 N P Lasioglossum (Dialictus) zephyrum (Smith, 1853) 18 2 N P Lasioglossum (Evylaeus) cinctipes (Provancher, 1888) 78 87 N P Lasioglossum (Hemihalictus) birkmanni (Crawford, 1906) 7 3 N P Lasioglossum (Hemihalictus) foxii (Robertson, 1895) 1 16 N P Lasioglossum (Hemihalictus) macoupinense (Robertson, 1895) 37 45 N P Lasioglossum (Hemihalictus) inconditum (Cockerell, 1916) 0 2 N P Lasioglossum (Lasioglossum) athabascense (Sandhouse, 1933) 4 0 N P Lasioglossum (Lasioglossum) coriaceum (Smith, 1853) 348 154 N P Lasioglossum (Leuchalictus) zonulum (Smith, 1848) 100 93 E P Lasioglossum (Leuchalictus) leucozonium (Schrank, 1781) 76 62 E P Lasioglossum (Sphecogastra) comagenense (Knerer & Atwood, 1964) 2 0 N P Lasioglossum (Sphecogastra) quebecense (Crawford, 1907) 13 4 N P Lasioglossum (Sphecogastra) oenotherae (Stevens, 1920) 111 1 N O Andrena (Andrena) clarkella (Kirby, 1802) 1 1 N O Andrena (Andrena) frigida Smith, 1853 3 11 N P Andrena (Andrena) mandibularis Robertson, 1892 29 1 N P Andrena (Andrena) milwaukeensis Graenicher, 1903 4 18 N P Andrena (Andrena) rufosignata Cockerell, 1902 0 4 N P Andrena (Callandrena s.l) asteris Robertson, 1891 0 1 N O Andrena (Callandrena s.l) simplex Smith, 1853 1 0 N O Andrena (Cnemiandrena) chromotricha Cockerell, 1899 15 0 N P Andrena (Cnemiandrena) hirticincta Provancher, 1888 10 17 N O

Andrena (Cnemiandrena) nubecula Smith, 1853 2 17 N O Andrena (Euandrena) algida Smith, 1853 0 1 N P Andrena (Euandrena) geranii Robertson, 1891 2 10 N O Andrena (Gonandrena) fragilis Smith, 1853 1 0 N O Andrena (Gonandrena) integra Smith, 1853 4 3 N P Andrena (Gonandrena) persimulata Viereck, 1917 3 31 N P Andrena (Gonandrena) platyparia Robertson, 1895 0 2 N P Andrena (Holandrena) cressonii cressonii Robertson, 1891 101 0 N P Andrena (Larandrena) miserabilis Cresson, 1872 395 13 N P Andrena (Leucandrena) erythronii Robertson, 1891 2 0 N O Andrena (Melandrena) carlini Cockerell, 1901 153 37 N P Andrena (Melandrena) commoda Smith, 1879 355 53 N P Andrena (Melandrena) dunningi Cockerell, 1898 2 0 N P Andrena (Melandrena) nivalis Smith, 1853 284 78 N P Andrena (Melandrena) regularis Malloch, 1917 1 0 N P Andrena (Melandrena) vicina Smith, 1853 23 14 N P Andrena (Micrandrena) ziziae Robertson, 1891 2 2 N O Andrena (Micrandrena) nigrae Robertson, 1905 4 0 N P Andrena (Plastandrena) crataegi Robertson, 1893 159 15 N P Andrena (Ptilandrena) distans Provancher, 1888 1 0 N O Andrena (Ptilandrena) erigeniae Robertson, 1891 2 2 N O Andrena (Rhacanrena) brevipalpis Cockerell, 1930 1 0 N P Andrena (Rhacandrena) robertsonii Dalla Torre, 1896 6 4 N P Andrena (Scrapteropsis) alleghaniensis Viereck, 1907 0 4 N P Andrena (Scrapteropsis) imitatrix Cresson, 1872 8 11 N P Andrena (Scrapteropsis) morrisonella Viereck, 1917 20 2 N P Andrena (Simandrena) nassonii Robertson, 1895 163 53 N P Andrena (Simandrena) wheeleri Graenicher, 1904 60 76 N P Andrena (Taeniandrena) wilkella (Kirby, 1802) 60 79 E P Andrena (Thysandrena) w-scripta Viereck, 1904 8 3 N P Andrena (Thysandrena) bisalicis Viereck, 1908 2 0 N P Andrena (Trachandrena) ceanothi Viereck, 1917 3 17 N P Andrena (Trachandrena) forbesii Robertson, 1895 19 27 N P Andrena (Trachandrena) hippotes Robertson, 1895 167 33 N P Andrena (Trachandrena) rugosa Robertson, 1891 2 2 N P Andrena (Trachandrena) sigmundi Cockerell, 1902 0 5 N O Andrena (Trachandrena) spiraeana Robertson, 1895 23 7 N O Andrena (Tylandrena) erythrogaster (Ashmead, 1890) 1 0 N O Andrena (Tylandrena) perplexa Smith, 1853 1 0 N P Calliopsis (Calliopsis) andreniformis Smith, 1853 7 2 N P Pseudopanurgus andrenoides (Smith, 1853) 0 1 N P Pseudopanurgus parvus (Robertson, 1892) 5 0 N P Pseudopanurgus helianthi Mitchell, 1960 10 1 N P

Perdita (Perdita) octomaculata (Say, 1824) 0 4 N O Anthidium (Anthidium) manicatum Linnaeus, 1758 86 25 E P Anthidium (Anthidium) florentinum Fabricius, 1775 147 0 E P Anthidium (Proantidium) oblongatum (Illiger, 1806) 74 0 E P Heriades (Neotrypetes) carinata Cresson, 1864 5 17 N P Heriades (Neotrypetes) leavitti Crawford, 1913 6 0 N P Hoplitis (Hoplitis) anthocopoides Schenck, 1853 1 0 E P Hoplitis (Alcidamea) pilosifrons (Cresson, 1864) 6 6 N P Hoplitis (Alcidamea) producta producta (Cresson, 1864) 587 69 N P Hoplitis (Alcidamea) spoliata (Provancher, 1888) 9 0 N P Osmia (Diceratosmia) conjuncta Cresson, 1864 13 22 N P Osmia (Helicosmia) caerulescens Linnaeus, 1758 0 2 E P Osmia (Melanosmia) albiventris Cresson, 1864 68 14 N P Osmia (Melanosmia) atriventris Cresson, 1864 21 12 N P Osmia (Melanosmia) bucephala Cresson, 1864 0 2 N P Osmia (Melanosmia) pumila Cresson, 1864 6 2 N P Osmia (Melanosmia) simillima Smith, 1853 2 3 N P Osmia (Melanosmia) tersula Cockerell, 1912 0 11 N P Osmia (Osmia) lignaria Say, 1837 9 3 N P Osmia (Osmia) taurus Smith, 1873 1 0 E P Chelostoma (Foveosmia) campanularum (Kirby, 1802) 311 0 E P Chelostoma (Gyrodromella) rapunculi (Lepeletier, 1841) 169 10 E P Chelostoma (Prochelostoma) philadelphi (Robertson, 1891) 31 0 N P Megachile (Chelostomoides) campanulae (Robertson, 1903) 23 0 N P Megachile (Eutricharaea) rotundata (Fabricius, 1787) 249 69 E P Megachile (Litomegachile) brevis Say, 1837 6 0 N P Megachile (Litomegachile) mendica Cresson, 1878 21 0 N P Megachile (Litomegachile) texana Cresson, 1878 128 24 N P Megachile (Megachile) centuncularis (Linnaeus, 1858) 46 11 E P Megachile (Megachile) lapponica Thomson, 1872 33 2 N P Megachile (Megachile) inermis Provancher, 1888 5 81 N P Megachile (Megachile) relativa Cresson, 1878 15 1 N P Megachile (Xanthosarus) frigida Smith, 1853 40 25 N P Megachile (Xanthosarus) gemula Cresson, 1878 2 0 N P Megachile (Xanthosarus) latimanus Say, 1823 14 1 N P Megachile (Xanthosarus) melanophaea Smith, 1853 1 19 N P Megachile (Sayapis) pugnata Say, 1837 1 15 N P Coelioxys (Boreocoelioxys) octodentata Say, 1824 4 0 N P Coelioxys (Boreocoelioxys) porterae Cockerell, 1900 10 12 N P Xylocopa (xylocopoides) virginica Linnaeus, 1771 1 0 N P Ceratina (Zadontomerus) calcarata Robertson, 1900 779 160 N P Ceratina (Zadontomerus) dupla Say, 1837 109 24 N P Ceratina (Zadontomerus) mikmaqi Rehan & Sheffield, 2011 102 33 N P

Nomada bethunei Cockerell, 1903 48 23 N P Nomada cressonii Robertson, 1893 3 0 N P Nomada denticulata Robertson, 1902 9 2 N P Nomada luteoloides Robertson, 1895 30 9 N P Nomada maculata Cresson, 1863 12 10 N P Nomada parva Robertson, 1900 0 1 N P Nomada pygmaea Cresson, 1963 26 1 N P Nomada vicina Cresson, 1863 2 2 N P Epeolus scutellaris Say, 1824 5 0 N P Triepeolus obliteratus Graenicher, 1911 0 1 N P Triepeolus remigatus (Fabricius, 1804) 1 0 N P Triepeolus pectoralis (Robertson, 1897) 19 0 N P Holcopasites calliopsidis (Linsley, 1943) 1 0 N P Mellisodes (Eumelissodes) druriella (Kirby, 1802) 117 23 N O Melissodes (Eumelissodes) subillata LaBerge, 1961 134 19 N P Melissodes (Eumelissodes) illata Lovell & Cockerell, 1906 74 25 N P Melissodes (Eumelissodes) trinodis Robertson, 1901 20 13 N P Melissodes (Heliomelissodes) desponsa Smith, 1854 932 58 N O Peponapis (Peponapis) pruinosa (Say, 1837) 181 7 N O Anthophora (Clisodon) terminalis Cresson, 1869 23 4 N P Bombus (Bombus) terricola Kirby, 1837 6 8 N P Bombus (Psithyrus) citrinus (Smith, 1854) 47 25 N P Bombus (Thoracobombus) fervidus (Fabricius, 1798) 15 23 N P Bombus (Cullumanobombus) rufocinctus Cresson, 1863 142 140 N P Bombus (Cullumanobombus) griseocollis (DeGeer, 1773) 311 12 N P Bombus (Pyrobombus) bimaculatus Cresson, 1863 64 56 N P Bombus (Pyrobombus) impatiens Cresson, 1863 1097 627 N P Bombus (Pyrobombus) perplexus Cresson, 1863 8 6 N P Bombus (Pyrobombus) ternarius Say, 1837 36 44 N P Bombus (Pyrobombus) vagans vagans Smith, 1854 44 33 N P Bombus (Subterraneobombus) borealis Kirby, 1837 4 3 N P Apis (Apis) mellifera Linnaeus, 1758 416 95 E P

Chapitre III: Conclusion générale

Ce projet de maîtrise, qui portait sur l’étude des communautés d’abeilles sauvages urbaines, a permis d’approfondir les connaissances de leur diversité, leur structure et leur dynamique en ville. À notre connaissance, aucune étude d’une telle ampleur n’avait encore été réalisée sur les abeilles urbaines. Nous avons effectué un échantillonnage rigoureux des espèces d’abeilles dans deux villes et dans trois types d’espaces verts : les cimetières, les jardins communautaires et les parcs nature. L’analyse des données taxonomiques a été réalisée à l’aide de plusieurs méthodes statistiques. Afin d’obtenir une perspective innovatrice des données, la diversité des traits fonctionnels des abeilles a été mesurée avec les informations biologiques, écologiques et comportementales de celles-ci.

L’hypothèse stipulant que la diversité en abeilles serait plus élevée à Montréal qu’à Québec a été confirmée. En effet, 177 espèces à Montréal contre 152 à Québec. Cet écart de richesse d’espèces serait principalement expliqué par le climat plus chaud de la région métropolitaine Montréalaise. Quant à l’abondance, un nombre nettement plus grand de spécimens a été récolté à Montréal comparativement à Québec. Nous avons attribué ce résultat aux 31 espèces qualifiées «d’abondantes» de Montréal qui représentent la majorité de l’abondance totale des données de l’étude.

Plus globalement, l’hypothèse postulant que l’urbanisation de Montréal aurait un plus grand impact négatif sur la structure et la dynamique des communautés d’abeilles en comparaison à la ville de Québec a été confirmée en partie. En lien avec la structure des communautés, les résultats de l’étude concordent avec nos attentes, le nombre d’espèces exotiques était aussi plus grand à Montréal qu’à Québec. Les résultats ont démontré que le Québec comptait davantage d’espèces exotiques que toutes les autres provinces du Canada et que Montréal habitait significativement plus de ces espèces que la ville de Québec. Les résultats n’ont cependant pas révélé la présence d’espèces dominantes, mais quelques une d’entre elles (31) se sont avérées être abondantes. Ces espèces surnuméraires, démontrent donc une certaine tolérance et adaptabilité à l’environnement urbain. Toutefois, la détection et l’identification des espèces synanthrophiques indigènes s’est avérées difficile en comparant la liste d’espèces réalisées lors de cette étude et celles effectuées ailleurs dans le nord-est de l’Amérique du Nord. La structure des communautés d’abeilles urbaines révèle certes que les villes logent une diversité importante comme la littérature le soutient, mais les résultats suggèrent que l’urbanisation favoriserait la présence d’espèces exotiques et l’accroissement d’espèces abondantes.

L’hypothèse stipulant que l’urbanisation plus intense de Montréal aurait un effet négatif sur l’uniformité, le renouvellement des espèces et la stabilité spatio-temporelle des communautés d’abeilles a été infirmée. Montréal et Québec se sont avérées avoir un renouvellement en espèce et une uniformité des communautés basses. De plus, l’assemblage des espèces de Montréal a démontré une congruence spatiale et temporelle nettement plus élevée que la ville de Québec. Cette stabilité est suggérée comme étant causée par la présence d’espèces tolérantes et

abondantes dans les communautés. Ces résultats exposent bien l’adaptabilité impressionnante des abeilles à un environnement transformé par l’urbanisation. Celle-ci ne fait pas qu’extirper des espèces, mais génère aussi de nouvelles communautés pouvant acquérir une certaine stabilité avec le temps.

La dernière hypothèse qui impliquait la diversité des traits fonctionnels a offert une perspective très intéressante de la diversité des trois espaces verts étudiés. Celle-ci a mis à jour l’importante contribution de l’agriculture urbaine réalisée dans les jardins communautaires. Ces derniers ont démontré une diversité des traits fonctionnels rejoignant les valeurs estimées pour les parcs tandis que les cimetières ont quant à eux démontré les plus basses estimations. Contrairement à ce que notre hypothèse affirmait, les parcs ont établi la diversité de traits fonctionnels la plus élevée des trois habitats urbains. L’agriculture urbaine semble donc enrichir la diversité des traits fonctionnels des abeilles dans les jardins communautaires et vraisemblablement le service de pollinisation urbain. Considérant la petite superficie des jardins, ceux-ci possèdent un potentiel de conservation non négligeable.

Dans une perspective plus critique de l’étude, les conclusions proposées par rapport aux différences entre Montréal et Québec auraient pu bénéficier d’une meilleure puissance statistique en ayant une troisième ville en comparaison. De plus, plusieurs résultats intéressants des espaces verts étudiés auraient pu être expliqués davantage si des données de végétation avaient été récoltées et colligées. Ces informations auraient permis une meilleure comparaison des conclusions d’études précédentes et aurait probablement connu un spectre d’intérêt plus large chez les chercheurs de la biodiversité urbaine. En général, le piégeage aux pièges bols a connu un léger biais d’échantillonnage en raison des restrictions établies par les responsables des sites à l’étude. En effet, des zones plus représentatives de la végétation étaient mises à l’écart par les autorités en place, les pièges étaient donc souvent positionnés dans les bordures des sites où la végétation était plus abondante et luxuriante. Ceci a probablement limité la perception des différences d’assemblage d’espèces entre les trois types d’habitats étudiés.

La présente étude a aussi démontré l’importance d’un bon échantillonnage afin de tirer des conclusions plus solides. Les travaux sur les abeilles urbaines deviennent de plus en plus populaires grâce à la médiatisation du déclin des pollinisateurs. Les futures études semblables à la nôtre devraient réaliser des échantillonnages imposants et dans plusieurs villes à l’intérieur de la même écozone. Il sera aussi important de continuer la réflexion sur la transformation des communautés d’abeille urbaine vers des espèces dominantes adaptées et sur l’homogénéisation des assemblages d’espèces. Ces concepts requièrent des échantillonnages sur plusieurs années ou dans des villes de différents âges. De plus, une attention particulière doit être posée sur les éléments des habitats urbains qui influencent certaines espèces plus adaptées à proliférer. L’identification de ces éléments pourrait servir à mieux comprendre le phénomène de débalancement des communautés et permettre l’aménagement des espaces verts pour stimuler des assemblages d’espèces comparables à ceux trouvés en milieux naturels.

Somme toute, cette étude est la première à avoir décortiqué, à l’aide de plusieurs mesures innovatrices, l’état des communautés d’abeilles transformées par l’urbanisation. Les résultats exposent aussi l’importance des espaces verts en ville et de l’incidence de l’agriculture urbaine. De plus, les conclusions de ce travail offrent des connaissances essentielles à la gestion et la conservation des pollinisateurs urbains.

Bibliographie

Albrecht, M., Schmid, B., Hautier, Y., & Müller, C. B. (2012). Diverse pollinator communities enhance plant reproductive success. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 279(1748) : 4845- 4852.

Ahrne, K., Bengtsson, J., & Elmqvist, T. (2009). Bumble bees (Bombus spp) along a gradient of increasing urbanization. Plos One, 4(5) : e5574.

Andersson, E., Barthel, S., & Ahrné, K. (2007). Measuring social-ecological dynamics behind the generation of ecosystem services. Ecological applications,17(5) : 1267-1278.

Antonini, Y., & Martins, R. P. (2003). The flowering-visiting bees at the ecological station of the Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG, Brazil. Neotropical Entomology, 32(4) : 565-575.

Aizen, M. A., & Harder, L. D. (2009). The global stock of domesticated honey bees is growing slower than agricultural demand for pollination. Current biology,19(11) : 915-918.

Ascher JS, Pickering J (2014) Discover life bee species guide and world checklist (Hymenoptera: Apoidea: Anthophila). http:// www.discoverlife.org/mp/20q?guide=Apoidea_species

Ascher, J. S., Kornbluth, S., & Goelet, R. G. (2014). Bees (Hymenoptera: Apoidea: Anthophila) of Gardiners Island, Suffolk County, New York.Northeastern Naturalist, 21(1) : 47-71.

Baker, F. B. (1974). Stability of two hierarchical grouping techniques Case I: Sensitivity to data errors. Journal of the American Statistical Association,69(346) : 440-445.

Banaszak-Cibicka, W., & Zmihorski, M. (2012). Wild bees along an urban gradient: winners and losers. Journal of Insect Conservation, 16(3) : 331-343.

Baselga, A., & Orme, C. D. L. (2012). Betapart: an R package for the study of beta diversity. Methods in Ecology and Evolution, 3(5) : 808-812.

Beninde, J., Veith, M., & Hochkirch, A. (2015). Biodiversity in cities needs space: A meta analysis of factors determining intra urban biodiversity variation. Ecology letters, 18(6) : 581-592.

Biesmeijer, J. C., Roberts, S. P. M., Reemer, M., Ohlemüller, R., Edwards, M., Peeters, T., ... & Kunin, W. E. (2006). Parallel declines in pollinators and insect-pollinated plants in Britain and the Netherlands. Science, 313(5785) : 351-354.

Blair, R. B. (2001). Birds and butterflies along urban gradients in two ecoregions of the United States: is urbanization creating a homogeneous fauna?. In Biotic homogenization (pp. 33-56). Springer US.

Blüthgen, N., & Klein, A. M. (2011). Functional complementarity and specialisation: the role of biodiversity in plant– pollinator interactions. Basic and Applied Ecology, 12(4) : 282-291.

Bolger, D. T., Suarez, A. V., Crooks, K. R., Morrison, S. A., & Case, T. J. (2000). Arthropods in urban habitat fragments in southern California: area, age, and edge effects. Ecological Applications, 10(4) : 1230-1248.

Bommarco, R., Biesmeijer, J. C., Meyer, B., Potts, S. G., Pöyry, J., Roberts, S. P., ... & Öckinger, E. (2010). Dispersal capacity and diet breadth modify the response of wild bees to habitat loss. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, rspb20092221.

Brittain, C., Williams, N., Kremen, C., & Klein, A. M. (2013). Synergistic effects of non-Apis bees and honey bees for pollination services. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 280(1754) : 20122767.

Brown, M. J., & Paxton, R. J. (2009). The conservation of bees: a global perspective. Apidologie, 40(3) : 410-416.

Buckingham, S. (2005). Women (re) construct the plot: the regen (d) eration of urban food growing. Area, 37(2) : 171- 179.

Cadotte, M. W., Arnillas, C. A., Livingstone, S. W., & Yasui, S. L. E. (2015). Predicting communities from functional traits. Trends in ecology & evolution,30(9) : 510-511.

Cadotte, M. W., Carscadden, K., & Mirotchnick, N. (2011). Beyond species: functional diversity and the maintenance of ecological processes and services.Journal of applied ecology, 48(5) : 1079-1087.

Cameron, S. A., Lozier, J. D., Strange, J. P., Koch, J. B., Cordes, N., Solter, L. F., & Griswold, T. L. (2011). Patterns of widespread decline in North American bumble bees. Proceedings of the National Academy of Sciences, 108(2) : 662-667.

Cane, J. H. (1987). Estimation of bee size using intertegular span (Apoidea).Journal of the Kansas Entomological Society, 145-147.

Cane, J. H. (2005). Bees, pollination, and the challenges of sprawl. Nature in fragments: the legacy of sprawl. Columbia University Press, New York, 109-124.

Cane, J. H., Minckley, R., Kervin, L., & ROULSTON, T. A. (2005). Temporally persistent patterns of incidence and abundance in a pollinator guild at annual and decadal scales: the bees of Larrea tridentata. Biological Journal of the Linnean Society, 85(3) : 319-329.

Cane, J. H., Minckley, R. L., Kervin, L. J., Roulston, T. A. H., & Williams, N. M. (2006). Complex responses within a desert bee guild (Hymenoptera: Apiformes) to urban habitat fragmentation. Ecological Applications, 16(2) : 632-644.

Chagnon, M., Gingras, J., & DeOliveira, D. (1993). Complementary Aspects of Strawberry Pollination by Honey and Indigenous Bees (Hymenoptera). Journal of Economic Entomology, 86(2) : 416-420.

Chao, A. (1984). Nonparametric estimation of the number of classes in a population. Scandinavian Journal of statistics, 265-270.

Chao, A. (1987). Estimating the population size for capture-recapture data with unequal catchability. Biometrics, 783- 791

Chen, H., & Boutros, P. C. (2011). VennDiagram: a package for the generation of highly-customizable Venn and Euler diagrams in R. BMC bioinformatics,12(1) : 1.

Chapman, R. E., Wang, J., & Bourke, A. F. G. (2003). Genetic analysis of spatial foraging patterns and resource sharing in bumble bee pollinators.Molecular Ecology, 12(10) : 2801-2808.

Chivian, E., & Bernstein, A. (2008). How is biodiversity threatened by human activity. Sustaining Life. How human health depends on biodiversity, Oxford University Press, Oxford, 29-75.

Colla, S. R., & Packer, L. (2008). Evidence for decline in eastern North American bumblebees (Hymenoptera: Apidae), with special focus on Bombus affinis Cresson. Biodiversity and Conservation, 17(6) : 1379-1391.

Colla, S. R., Willis, E., & Packer, L. (2009). Can green roofs provide habitat for urban bees (Hymenoptera: Apidae)?. Cities and the Environment (CATE), 2(1) : 4.

Colwell, R. K., & Coddington, J. A. (1994). Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 345(1311) : 101-118.

Combes, C. (1996). Parasites, biodiversity and ecosystem stability. Biodiversity & Conservation, 5(8) : 953-962.

Connor, E. F., Hafernik, J., Levy, J., Moore, V. L., & Rickman, J. K. (2002). Insect conservation in an urban biodiversity hotspot: the San Francisco Bay Area. Journal of Insect Conservation, 6(4) : 247-259.

Cook, W. M., & Faeth, S. H. (2006). Irrigation and land use drive ground arthropod community patterns in an urban desert. Environmental Entomology,35(6) : 1532-1540.

Currie, R. W., Pernal, S. F., & Guzmán-Novoa, E. (2010). Honey bee colony losses in Canada. Journal of Apicultural Research, 49(1) : 104-106.

D'Antonio, C., & Meyerson, L. A. (2002). Exotic plant species as problems and solutions in ecological restoration: a synthesis. Restoration Ecology, 10(4) : 703-713.

Devictor, V., Julliard, R., Couvet, D., Lee, A., & Jiguet, F. (2007). Functional homogenization effect of urbanization on bird communities. Conservation Biology, 21(3) : 741-751.

Díaz, S., Noy Meir, I., & Cabido, M. (2001). Can grazing response of herbaceous plants be predicted from simple vegetative traits?. Journal of Applied Ecology, 38(3) : 497-508.

Eilers, E. J., Kremen, C., Greenleaf, S. S., Garber, A. K., & Klein, A. M. (2011). Contribution of pollinator-mediated crops to nutrients in the human food supply.PLoS one, 6(6), e21363.

Eremeeva, N. I., & Sushchev, D. V. (2005). Structural changes in the fauna of pollinating insects in urban landscapes. Russian Journal of Ecology, 36(4) : 259-265.

Faeth, S. H., Bang, C., & Saari, S. (2011). Urban biodiversity: patterns and mechanisms. Annals of the New York Academy of Sciences, 1223(1) : 69-81.

Fahrig, L. (2003). Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annual review of ecology, evolution, and systematics, 487-515.

Fetridge, E. D., Ascher, J. S., & Langellotto, G. A. (2008). The bee fauna of residential gardens in a suburb of New York City (Hymenoptera: Apoidea).Annals of the entomological Society of America, 101(6) : 1067-1077.

Francis, R. A., & Chadwick, M. A. (2012). What makes a species synurbic?.Applied Geography, 32(2): 514-521.

Frankie, G. W., & Ehler, L. E. (1978). Ecology of insects in urban environments.Annual Review of Entomology, 23(1) : 367-387.

Fründ, J., Dormann, C. F., Holzschuh, A., & Tscharntke, T. (2013). Bee diversity effects on pollination depend on functional complementarity and niche shifts. Ecology, 94(9): 2042-2054.

Fuller, R. A., Irvine, K. N., Devine-Wright, P., Warren, P. H., & Gaston, K. J. (2007). Psychological benefits of green space increase with biodiversity. Biology letters, 3(4): 390-394.

Galili, T. (2014). Dendextend: Extending R's dendrogram functionality. R package version 0.17, 5.

Garbuzov, M., & Ratnieks, F. L. (2014). Quantifying variation among garden plants in attractiveness to bees and other flower visiting insects. Functional Ecology, 28(2): 364-374.

Gaston, K. J., Warren, P. H., Thompson, K., & Smith, R. M. (2005). Urban domestic gardens (IV): the extent of the resource and its associated features.Biodiversity & Conservation, 14(14) : 3327-3349.

Gervais, A., Fournier V., Sheffield, C.S., & Chagnon, M. Assessing global bee agrobiodiversity in cranberry crops: impact of natural habitats. Submitted.

Gibbs, J. (2010). Revision of the metallic Lasioglossum (Dialictus) of eastern North America (Hymenoptera: Halictidae: Halictini). Zootaxa, 3073, 1-216.

Gibbs, J., & Sheffield, C. S. (2009). Rapid range expansion of the Wool-Carder Bee, Anthidium manicatum (Linnaeus)(Hymenoptera: Megachilidae), in north america. Journal of the Kansas Entomological Society, 82(1) : 21-29.

Giles, V., & Ascher, J. S. (2006). A survey of the bees of the Black Rock Forest Preserve, New York. J Hymenoptera Res, 15, 208-231.

Godefroid, S., & Koedam, N. (2003). How important are large vs. small forest remnants for the conservation of the woodland flora in an urban context?.Global Ecology and Biogeography, 12(4), 287-298.

Goddard, M. A., Dougill, A. J., & Benton, T. G. (2009). Scaling up from gardens: biodiversity conservation in urban environments. Trends in Ecology & Evolution, 25(2): 90-98.

Gotellli, N.J. & Colwell, R.K. (2001). Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in measurement and comparison of species richness. Ecology Letters, 4(4) : 379–391.

Goulson, D., Lye, G. C., & Darvill, B. (2008). Decline and conservation of bumble bees. Annu. Rev. Entomol., 53 : 191-208.

Goulson, D., & Sparrow, K. R. (2009). Evidence for competition between honeybees and bumblebees; effects on bumblebee worker size. Journal of insect conservation, 13(2) : 177-181.

Graham, H., Beall, D. L., Lussier, M., McLaughlin, P., & Zidenberg-Cherr, S. (2005). Use of School gardens in academic instruction. Journal of Nutrition Education and behaviour, 37(3): 147-151

Greenleaf, S. S., & Kremen, C. (2006). Wild bees enhance honey bees’ pollination of hybrid sunflower. Proceedings of the National Academy of Sciences, 103(37) : 13890-13895.

Greenleaf, S. S., Williams, N. M., Winfree, R., & Kremen, C. (2007). Bee foraging ranges and their relationship to body size. Oecologia, 153(3) : 589-596.

Grimm, N. B., Faeth, S. H., Golubiewski, N. E., Redman, C. L., Wu, J., Bai, X., & Briggs, J. M. (2008). Global change and the ecology of cities. Science, 319(5864) : 756-760.

Grixti, J. C., & Packer, L. (2006). Changes in the bee fauna (Hymenoptera: Apoidea) of an old field site in southern Ontario, revisited after 34 years. The Canadian Entomologist, 138(02): 147-164.

Guitart, D., Pickering, C., & Byrne, J. (2012). Past results and future directions in urban community gardens research. Urban Forestry & Urban Greening,11(4) : 364-373.

Hall, P. (2007). The european common blue Polyommatus icarus : new alien butterfly to Canada and North America. News of the lepidopterist society. 29 (4), pp 111

Heip, C. H., Herman, P. M., & Soetaert, K. (1998). Indices of diversity and evenness. Océanis (Paris), (4).

Hernandez, J. L., Frankie, G. W., & Thorp, R. W. (2009). Ecology of urban bees: a review of current knowledge and directions for future study. Cities and the Environment (CATE), 2(1) : 3.

Hulot, F. D., Lacroix, G., Lescher-Moutoué, F., & Loreau, M. (2000). Functional diversity governs ecosystem response to nutrient enrichment. Nature,405(6784), 340-344.

Irvine, S., Johnson, L., & Peters, K. (1999). Community gardens and sustainable land use planning: A case study of the Alex Wilson community garden. Local Environment, 4(1), 33-46.

Ishitani, M., Kotze, D. J., & Niemelä, J. (2003). Changes in carabid beetle assemblages across an urban rural gradient in Japan. Ecography, 26(4), 481-489.

Jha, Shalene, and C. Kremen. "Urban land use limits regional bumble bee gene flow." Molecular ecology 22.9 (2013): 2483-2495.

Kearns, C. A., Inouye, D. W., & Waser, N. M. (1998). Endangered mutualisms: the conservation of plant-pollinator interactions. Annual review of ecology and systematics, 29 : 83-112.

Klein, A. M., Vaissiere, B. E., Cane, J. H., Steffan-Dewenter, I., Cunningham, S. A., Kremen, C., & Tscharntke, T. (2007). Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 274(1608) : 303-313.

Klein, A. M., Steffan–Dewenter, I., & Tscharntke, T. (2003). Fruit set of highland coffee increases with the diversity of pollinating bees. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 270(1518) : 955-961.

Kolde R. (2013). pheatmap: Pretty Heatmaps. R package version 0.7.7. http://CRAN.R- project.org/package=pheatmap

Kowarik, I. (2008). On the role of alien species in urban flora and vegetation. In Urban ecology (pp. 321-338). Springer US.

Kremen, C., Williams, N. M., & Thorp, R. W. (2002). Crop pollination from native bees at risk from agricultural intensification. Proceedings of the National Academy of Sciences, 99(26) : 16812-16816.

Lavorel, S., & Garnier, E. (2002). Predicting changes in community composition and ecosystem functioning from plant traits: revisiting the Holy Grail. Functional ecology, 16(5) : 545-556.

Hinners, S. J. (2008). Pollinators in an urbanizing landscape: effects of suburban sprawl on a grassland bee assemblage. ProQuest.

Lawson, L. (2004). The planner in the garden: A historical view into the relationship between planning and community gardens. Journal of Planning History, 3(2) : 151-176.

Lin, B. B., Philpott, S. M., & Jha, S. (2015). The future of urban agriculture and biodiversity-ecosystem services : Challenges and next steps. Basic and Applied Ecology, 16(3) : 189-201.

Loram A, Tratalos J, Warren P, Gaston K (2007) Urban domestic gardens (X): the extent and structure of the resource in five major cities. Landscape Ecology, 22(4) : 601–615.

Lovell, S. T. (2010). Multifunctional urban agriculture for sustainable land use planning in the United States. Sustainability, 2(8) : 2499-2522.

MacIvor, J. S., & Moore, A. E. (2013). Bees collect polyurethane and polyethylene plastics as novel nest materials. Ecosphere, 4(12) : art155.

MacIvor, J. S., Ruttan, A., & Salehi, B. (2014). Exotics on exotics: Pollen analysis of urban bees visiting Sedum on a green roof. Urban Ecosystems,18(2) : 419-430.

MacIvor, J. S., & Packer, L. (2015). 'Bee hotels' as tools for native pollinator conservation: a premature verdict?. PloS one, 10(3) : e0122126.

Martins, K. T., Gonzalez, A., & Lechowicz, M. J. (2015). Pollination services are mediated by bee functional diversity and landscape context. Agriculture, Ecosystems & Environment, 200 : 12-20.

Marussich, W. A., & Faeth, S. H. (2009). Effects of urbanization on trophic dynamics of arthropod communities on a common desert host plant. Urban ecosystems, 12(3) : 265-286.

Matteson, K. C., Ascher, J. S., & Langellotto, G. A. (2008). Bee richness and abundance in New York city urban gardens. Annals of the Entomological Society of America, 101(1) : 140-150.

Matteson, K. C., Grace, J. B., & Minor, E. S. (2013). Direct and indirect effects of land use on floral resources and flower visiting insects across an urban landscape. Oikos, 122(5) : 682-694.

Matteson, K. C., & Langellotto, G. A. (2010). Determinates of inner city butterfly and bee species richness. Urban Ecosystems, 13(3): 333-347.

Matteson, K. C., & Langellotto, G. A. (2009). Bumble bee abundance in New York City community gardens: implications for urban agriculture. Cities and the Environment (CATE), 2(1) : 5.

McDonald, R. I., Kareiva, P., & Forman, R. T. (2008). The implications of current and future urbanization for global protected areas and biodiversity conservation. Biological conservation, 141(6) : 1695-1703.

McFrederick, Q. S., & LeBuhn, G. (2006). Are urban parks refuges for bumble bees Bombus spp.(Hymenoptera: Apidae)?. Biological Conservation, 129(3) : 372-382.

McIntyre, N. E. (2000). Ecology of urban arthropods: a review and a call to action. Annals of the Entomological Society of America, 93(4), 825-835.

McIntyre, N. E., Rango, J., Fagan, W. F., & Faeth, S. H. (2001). Ground arthropod community structure in a heterogeneous urban environment.Landscape and urban planning, 52(4), 257-274.

McKinney, M. L. (2002). Urbanization, Biodiversity, and Conservation The impacts of urbanization on native species are poorly studied, but educating a highly urbanized human population about these impacts can greatly improve species conservation in all ecosystems. BioScience, 52(10), 883-890.

McKinney, M. L. (2006). Urbanization as a major cause of biotic homogenization. Biological conservation, 127(3), 247-260.

McKinney, M. L. (2008). Effects of urbanization on species richness: a review of plants and animals. Urban ecosystems, 11(2), 161-176.

Michener, C. D. (2007). The bees of the world. Johns Hopkins University Press. 2nd edition. 992 pages

Mitchell, T. B. (1962). Bees of the Eastern United States, Volume 2.

Morales, C. L., & Aizen, M. A. (2002). Does invasion of exotic plants promote invasion of exotic flower visitors? A case study from the temperate forests of the southern Andes. Biological Invasions, 4(1-2) : 87-100.

Morales, C. L., Arbetman, M. P., Cameron, S. A., & Aizen, M. A. (2013). Rapid ecological replacement of a native bumble bee by invasive species. Frontiers in Ecology and the Environment, 11(10) : 529-534.

Morandin, L. A., & Winston, M. L. (2005). Wild bee abundance and seed production in conventional, organic, and genetically modified canola. Ecological applications, 15(3) : 871-881.

Murray, T. E., Kuhlmann, M., & Potts, S. G. (2009). Conservation ecology of bees: populations, species and communities. Apidologie, 40(3) : 211-236.

Niemelä, J. (1999). Ecology and urban planning. Biodiversity & Conservation,8(1) : 119-131.

Niemelä, J., Kotze, D. J., Venn, S., Penev, L., Stoyanov, I., Spence, J., ... & De Oca, E. M. (2002). Carabid beetle assemblages (Coleoptera, Carabidae) across urban-rural gradients: an international comparison. Landscape Ecology, 17(5) : 387-401.

Niemelä, J., & Kotze, D. J. (2009). Carabid beetle assemblages along urban to rural gradients: A review. Landscape and Urban Planning, 92(2) : 65-71.

Natural research council (2006) Status of Pollinators in North America. National Academic Press.

Oksanen, J., Blanchet, F. G., Kindt, R., Legendre, P., Minchin, P. R., O’Hara, R. B., ... & Wagner, H. (2013). Package ‘vegan’. R Packag ver, 254, 20-8.

Ollerton, J., Winfree, R., & Tarrant, S. (2011). How many flowering plants are pollinated by animals?. Oikos, 120(3), 321-326.

Owen, J. (1991). The ecology of a garden: the first fifteen years. Cambridge University Press.

Packer, L., Genaro, J. A., & Sheffield, C. S. (2007). The bee genera of eastern Canada. Canadian Journal of Arthropod Identification, 3(3), 1-32.

Palmer, M. W. (1990). The estimation of species richness by extrapolation. Ecology 7(13): 1195-1198.

Pauw, A., & Louw, K. (2012). Urbanization drives a reduction in functional diversity in a guild of nectar-feeding birds. Ecology and Society, 17(2) : 27.

Pawelek, J., Frankie, G. W., Thorp, R. W., & Przybylski, M. (2009). Modification of a community garden to attract native bee pollinators in urban San Luis Obispo, California. Cities and the Environment (CATE), 2(1) : 7.

Payette, A. (2001). Premiere mention de l'abeille adventice Anthidium manicatum (Linne)(Hymenoptera: Megachilidae) pour le Quebec. Fabreries, 26 : 87-97.

Petchey, O. L., & Gaston, K. J. (2006). Functional diversity: back to basics and looking forward. Ecology letters, 9(6) : 741-758.

Petren, K., & Case, T. J. (1996). An experimental demonstration of exploitation competition in an ongoing invasion. Ecology, 77: 118-132.

Pielou, E.C., 1975. Ecological Diversity. Wiley, New York. 165 p.

Polidori, C., Borruso, L., Boesi, R., & Andrietti, F. (2009). Segregation of temporal and spatial distribution between kleptoparasites and parasitoids of the eusocial sweat bee, Lasioglossum malachurum (Hymenoptera: Halictidae, Mutillidae). Entomological science, 12(2) : 116-129.

Potts, S. G., Biesmeijer, J. C., Kremen, C., Neumann, P., Schweiger, O., & Kunin, W. E. (2010). Global pollinator declines: trends, impacts and drivers.Trends in ecology & evolution, 25(6) : 345-353.

Potts, S. G., Roberts, S. P., Dean, R., Marris, G., Brown, M. A., Jones, R., ... & Settele, J. (2010). Declines of managed honey bees and beekeepers in Europe.Journal of Apicultural Research, 49(1) : 15-22.

Potts, S. G., Vulliamy, B., Roberts, S., O'Toole, C., Dafni, A., Ne'eman, G., & Willmer, P. (2005). Role of nesting resources in organising diverse bee communities in a Mediterranean landscape. Ecological Entomology, 30(1) : 78-85.

Pyšek, P. (1998). Alien and native species in Central European urban floras: a quantitative comparison. Journal of Biogeography, 25(1) : 155-163.

Rango, J. J. (2005). Arthropod communities on creosote bush (Larrea tridentata) in desert patches of varying degrees of urbanization. Biodiversity & Conservation, 14(9) : 2185-2206.

Raupp, M. J., Shrewsbury, P. M., & Herms, D. A. (2009). Ecology of herbivorous arthropods in urban landscapes.

Reichard, S. H., & White, P. (2001). Horticulture as a Pathway of Invasive Plant Introductions in the United States Most invasive plants have been introduced for horticultural use by nurseries, botanical gardens, and individuals. BioScience,51(2) : 103-113.

Reid, D. (2009). Jardins Communautaires et Sécurité Alimentaire Community Gardens and Food Security. Open House International, 34(2) : 91-95.

Ricotta, C., Pavoine, S., Bacaro, G., & Acosta, A. T. (2012). Functional rarefaction for species abundance data. Methods in Ecology and Evolution,3 (3): 519-525

Roulston, T. A. H., & Goodell, K. (2011). The role of resources and risks in regulating wild bee populations. Annual review of entomology, 56 : 293-312.

Rozen, J. G. (2001). A taxonomic key to mature larvae of cleptoparasitic bees (Hymenoptera: Apoidea). American Museum Novitates, 1-28.

RStudio (2014). ‘RStudio: Integrated Development Environment for R (Version 0.99.489) [Computer Software].’ (RStudio: Boston, MA.) Available at http://www.rstudio.org/ [verified 12 june 2014]

Sadler, J. P., Small, E. C., Fiszpan, H., Telfer, M. G., & Niemelä, J. (2006). Investigating environmental variation and landscape characteristics of an urban–rural gradient using woodland carabid assemblages. Journal of Biogeography, 33(6) : 1126-1138.

Shea, K., & Chesson, P. (2002). Community ecology theory as a framework for biological invasions. Trends in Ecology & Evolution, 17(4) : 170-176.

Sheffield, C. S., Pindar, A., Packer, L., & Kevan, P. G. (2013). The potential of cleptoparasitic bees as indicator taxa for assessing bee communities.Apidologie, 44(5) : 501-510.

Shochat, E., Lerman, S. B., Anderies, J. M., Warren, P. S., Faeth, S. H., & Nilon, C. H. (2010). Invasion, competition, and biodiversity loss in urban ecosystems. BioScience, 60(3) : 199-208.

Shochat, E., Warren, P. S., Faeth, S. H., McIntyre, N. E., & Hope, D. (2006). From patterns to emerging processes in mechanistic urban ecology. Trends in ecology & evolution, 21(4) : 186-191.

Smith, E. P., & van Belle, G. (1984). Nonparametric estimation of species richness. Biometrics, 40 : 119-129.

Smith, B., & Wilson, J. B. (1996). A consumer's guide to evenness indices.Oikos, 76 :70-82.

Sokal, R. R., & Rohlf, F. J. (1962). The comparison of dendrograms by objective methods. Taxon, 33-40.

Soulsbury, Carl D., and Piran CL White. (2016). Human–wildlife interactions in urban areas: a review of conflicts, benefits and opportunities. Wildlife Research 42 (7): 541-553.

Spence, J. R., & Spence, D. H. (1988). Of ground-beetles and men: introduced species and the synanthropic fauna of western Canada. Memoirs of the Entomological Society of Canada, 120(S144), 151-168.

Suzuki, R., & Shimodaira, H. (2006). Pvclust: an R package for assessing the uncertainty in hierarchical clustering. Bioinformatics, 22(12) : 1540-1542.

Tilman, D. (2001). Functional diversity. Encyclopedia of biodiversity, 3(1) : 109-120.

Tommasi, D., Miro, A., Higo, H. A., & Winston, M. L. (2004). Bee diversity and abundance in an urban setting. The Canadian Entomologist, 136(06) : 851-869.

Tonietto, R., Fant, J., Ascher, J., Ellis, K., & Larkin, D. (2011). A comparison of bee communities of Chicago green roofs, parks and prairies. Landscape and Urban Planning : 103(1) : 102-108.

United Nations, Department of Economic and Social Affairs, Population Division (2014). World Urbanization Prospects: The 2014 Revision, Highlights (ST/ESA/SER.A/352). 32 p.

Van Leeuwen, E., Nijkamp, P., & de Noronha Vaz, T. (2010). The multifunctional use of urban greenspace. International journal of agricultural sustainability, 8(1-2): 20-25.

Van Nuland, M. E., & Whitlow, W. L. (2014). Temporal effects on biodiversity and composition of arthropod communities along an urban–rural gradient.Urban Ecosystems, 17(4) : 1047-1060.

Velez-Ruiz, R. I., Gonzalez, V. H., & Engel, M. S. (2013). Observations on the urban ecology of the Neotropical stingless bee Tetragonisca angustula (Hymenoptera: Apidae: Meliponini).

Venn, S. J., Kotze, D. J., & Niemela, J. (2003). Urbanization effects on carabid diversity in boreal forests. European Journal of Entomology, 100(1) : 73-80.

Viana, B. F., de Melo, A. C., & Drumond, P. D. (2006). Variation in the structure of habitat affecting solitary bees and wasps composition in urban forest fragments of Atlantic forestry in northeastern Brazil. Sitientibus serie Ciencias Biologica, 6(4) : 282-295.

Violle, C., Navas, M. L., Vile, D., Kazakou, E., Fortunel, C., Hummel, I., & Garnier, E. (2007). Let the concept of trait be functional!. Oikos, 116(5) : 882-892.

Walker, B., Kinzig, A., & Langridge, J. (1999). Plant attribute diversity, resilience, and ecosystem function: the nature and significance of dominant and minor species. Ecosystems, 2(2): 95-113.

Walther, B. A., & Morand, S. (1998). Comparative performance of species richness estimation methods. Parasitology, 116(04) : 395-405.

Walther, G. R., Roques, A., Hulme, P. E., Sykes, M. T., Pyšek, P., Kühn, I., ... & Settele, J. (2009). Alien species in a warmer world: risks and opportunities.Trends in ecology & evolution, 24(12) : 686-693.

Wania, A., Kühn, I., & Klotz, S. (2006). Plant richness patterns in agricultural and urban landscapes in Central Germany—spatial gradients of species richness. Landscape and Urban Planning, 75(1) : 97-110.

Westphal, C., Steffan Dewenter, I., & Tscharntke, T. (2003). Mass flowering crops enhance pollinator densities at a landscape scale. Ecology Letters, 6(11) : 961-965.

Williams, N. M., Crone, E. E., T’ai, H. R., Minckley, R. L., Packer, L., & Potts, S. G. (2010). Ecological and life-history traits predict bee species responses to environmental disturbances. Biological Conservation, 143(10), 2280- 2291.

Winfree, R., Aguilar, R., Vázquez, D. P., LeBuhn, G., & Aizen, M. A. (2009). A meta-analysis of bees' responses to anthropogenic disturbance. Ecology, 90(8) : 2068-2076.

Winfree, R., Bartomeus, I., & Cariveau, D. P. (2011). Native pollinators in anthropogenic habitats. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics,42(1) : 1-22.

Winfree, R., Griswold, T., & Kremen, C. (2007). Effect of human disturbance on bee communities in a forested ecosystem. Conservation Biology, 21(1) : 213-223.

Winfree, R., Williams, N. M., Dushoff, J., & Kremen, C. (2007). Native bees provide insurance against ongoing honey bee losses. Ecology Letters, 10(11) : 1105-1113.

Zanette, L. R. S., Martins, R. P., & Ribeiro, S. P. (2005). Effects of urbanization on Neotropical wasp and bee assemblages in a Brazilian metropolis.Landscape and Urban Planning, 71(2) : 105-121.

Zerbe, S., Maurer, U., Schmitz, S., & Sukopp, H. (2003). Biodiversity in Berlin and its potential for nature conservation. Landscape and Urban Planning, 62(3) : 139-148.