Universidade de Brasília Instituto de Ciências Biológicas Departamento de Ecologia
COMPOSIÇÃO DE LAGARTAS DE LEPIDOPTERA EM
Caryocar brasiliense CAMB (CARYOCARACEAE) E SUA
RELAÇÃO COM INSETOS PARASITÓIDES EM UM
CERRADO DE BRASÍLIA
Sheila Rodrigues Rodovalho
Dissertação apresentada como requerimento parcial para obtenção do título de Mestre, junto ao Programa de Pós Graduação em Ecologia da Universidade de Brasília, sob orientação da Professora Ivone Rezende Diniz.
Brasília, 2005.
Dedico esta dissertação à Joselita Rodovalho, minha querida mãe, que me ensinou os princípios da ciência e da ética. Agradecimentos
A minha orientadora, Ivone R. Diniz, por me mostrar caminhos onde seguir e por tudo que tem contribuído para o meu progresso como cientista, desde os meus primeiros anos na graduação. A minha família: Ilson, Joselita, Glauco e Gabriel, que me apoiaram e em todas as decisões que tive que tomar e me acolheram nas horas mais difíceis deste trabalho. A Lili, minha segunda mãe, pela ajuda em todos os anos de trabalho e dedicação à minha família. A Bárbara Higgins, grande amiga, pela ajuda incansável no campo. Aos melhores amigos que fiz no mestrado: Raquel, Clarissa, Luiz, Braz, Pablo, Alexandre e Gabriel, por participarem desta fase de minha vida, cujos conhecimentos compartilhamos neste período. Aos meus “contra – regras” da UnB: Anderson, Fabiana, Aída e Consolação, por terem me ajudado nas horas que mais precisei. Aos professores do Programa de Pós Graduação em Ecologia que enriqueceram meus conhecimentos nesta grande ciência por qual me apaixonei. A Vitor O. Becker pela identificação dos adultos de Lepidoptera e ao professor Raul Laumann, pela identificação dos parasitóides. Ao CNPq pela concessão de bolsa de mestrado entre 2003 e 2004.
Índice Geral Página
Índice de Figuras ii Índice de Tabelas iii 1. Introdução Geral 1 2. Resumo 3 3. Abstract 5 4. Capítulo I: Características, dieta e composição de lagartas de Lepidoptera em Caryocar brasiliense 7 4.1. Introdução 8 4.2. Material e Métodos 10 4.2.1. Área de Estudo 10 4.2.2. Planta Hospedeira 11 4.2.3. Metodologia 11 4.3. Resultados 13 4.4. Discussão 19 5. Capítulo II: Relações entre estratégia de vida e amplitude de dieta das lagartas de Caryocar brasiliense e a ocorrência de insetos parasitóides 24 5.1. Introdução 25 5.2. Metodologia 27 5.3. Resultados 29 5.4. Discussão 34 6. Considerações Finais 38 7. Referências 39 8. Apêndice 45
Índice de Figuras Página
Figura 4.1: Proporção mensal e número acumulado de indivíduos de C. brasiliense com lagartas de julho/2003 a junho/2004 na FAL. 14 Figura 4.2: Número mensal e acumulado de lagartas de Lepidoptera em C. brasiliense, de julho/2003 a junho/2004 na FAL. 14 Figura 4.3: Número mensal e acumulado de morfoespécies em C. brasiliense, de julho/2003 a junho/2004 na FAL 15 Figura 4.4: Proporção de plantas com folhas novas, maduras e velhas de Caryocar brasiliense de julho/2003 a junho/2004 na FAL 17 Figura 5.1: Proporção entre a ocorrência das cinco espécies coletadas durante os meses de julho/2003 a junho/2004, em C. brasiliense, na FAL. Rif – Rifargia onerosa; Phi – Phidotricha sp; Ing – Inga ancorata; Rho – Rhodoneura intermedia; Nol – Nola sp. 31 Figura 5.2: Média e desvio padrão do tamanho (cm) das cinco espécies de Lepidoptera coletadas em C. brasiliense. Rif – Rifargia onerosa; Phi – Phidotricha sp; Ing – Inga ancorata; Rho – Rhodoneura intermedia; Nol – Nola sp. 32
Índice de Tabelas Página
Tabela 4.1: Número e proporção de plantas com lagartas e número de morfoespécies de lagartas encontradas de julho/2003 a junho/2004, em C. brasiliense, na FAL. 13 Tabela 4.2: Idade relativa das folhas, proporção de plantas com lagartas (%) e número total de lagartas encontradas 16 Tabela 4.3: Espécies e outros níveis taxonômicos, Família, estratégia de vida, tipo de dieta e número total de lagartas em C. brasiliense de julho/2003 a junho/2004 na FAL 17 Tabela 4.4 Espécie e outros níveis taxonômicos, família e amplitude de dieta das lagartas de Lepidoptera citadas em trabalhos anteriores 18 Tabela 4.5: Ocorrência temporal de espécies de lagartas de Lepidoptera folívoras externas em C. brasiliense na FAL, de julho/2003 a junho/2004. 19 Tabela 5.1: Número total e número de lagartas parasitadas das cinco espécies de Lepidoptera encontradas em C. brasiliense e a e proporção de parasitismo de julho/2003 a junho/2004, na FAL. 30 Tabela 5.2: Número e proporção das cinco espécies de Lepidoptera coletadas em C. brasiliense durante as duas estações climáticas na FAL 30 Tabela 5.3: Número total e número de lagartas parasitadas (nº) das cinco espécies encontradas em folhas de C. brasiliense 31 Tabela 5.4: Estratégia de vida, dieta, número de lagartas coletadas e parasitadas das cinco espécies coletadas em C. brasiliense na FAL, de julho/2003 a junho/2004. 32 Tabela 5.5: Espécies de parasitóides ocorrentes nas cinco espécies de lagartas de Lepidoptera, expostas e em abrigo, coletadas em C. brasiliense de julho/2003 a junho/2004, na FAL. 34
1. Introdução Geral
O conhecimento a cerca do número de herbívoros ocorrentes em suas plantas hospedeiras é baixo, tanto para as regiões temperadas quanto para as regiões tropicais. No entanto, estudos realizados no Cerrado com lagartas de Lepidoptera mostram uma fauna conhecida para cerca de 100 espécies de plantas (Diniz & Morais, dados não publicados).
A riqueza e a abundância de herbívoros que utilizam uma determinada espécie de planta no Cerrado possuem uma enorme variação, sendo influenciada por características como presença de látex, nectários extraflorais, pubescência, taxonomia e fenologia foliar. Sendo
Caryocar brasiliense Camb (Caryocaraceae) uma das 25 espécies mais freqüentes na região centro – sudeste do Cerrado e a única espécie da família ocorrente no Distrito Federal, a comparação da fauna de Lepidoptera associada a esta espécie de planta com outras espécies torna-se importante no enriquecimento do conhecimento desta fauna no Cerrado (Ratter, et al., 2003).
No primeiro capítulo trato da ocorrência das lagartas de Lepidoptera em C. brasiliense, verificando se os padrões de riqueza e abundância dessa fauna são semelhantes aos encontrados em outras espécies de plantas no Cerrado do Distrito Federal. Os enfoques principais deste capítulo foram as flutuações temporais da riqueza e abundância das espécies e a determinação da amplitude de dieta e sua relação com a fenologia foliar.
Outro tema pioneiro nos ambientes naturais e, principalmente, no Cerrado é o estudo da regulação das populações dos insetos herbívoros por inimigos naturais, como os parasitóides. No segundo capítulo trato das relações entre a estratégia de vida e a amplitude de dieta das cinco espécies mais comuns ocorrentes em C. brasiliense de julho de 2003 a junho de 2004: Nola sp. (Noctuiidae), Rifargia onerosa Schaus, 1905 (Notodontidae), Rhodoneura intermedia (Warren, 1908) (Thyrididae), Phidotricha sp. (Pyralidae) e Inga ancorata
(Walsingham, 1912) (Oecophoridae). Os objetivos principais deste capítulo foram a verificação de uma relação entre a abundância do hospedeiro e a proporção de parasitismo; se os abrigos funcionam como pista para os parasitóides ou como proteção das lagartas; se a amplitude da dieta e o ínstar larval apresentam relações com as proporções de parasitismo e se os parasitóides da ordem Diptera são mais freqüentes que os Hymenoptera, como ocorre nas regiões temperadas e em algumas florestas tropicais. 2. Resumo
Os estudos no Cerrado mostram que as lagartas de Lepidoptera nas plantas hospedeiras apresentam alta riqueza de espécies e baixa abundância de indivíduos. Além disso, as populações de herbívoros são reguladas pela estrutura da planta hospedeira (bottom-up) e pela pressão de inimigos naturais (predadores e parasitóides) (top-down). Este trabalho verificou se os padrões ocorrentes no Cerrado se repetem para as lagartas de Caryocar brasiliense Camb
(Caryocaraceae), e quantificou a ocorrência de parasitóides em lagartas de Lepidoptera das cinco espécies mais abundantes no período de estudo: Nola sp. (Noctuiidae), Rifargia onerosa
Schaus, 1905 (Notodontidae), Rhodoneura intermedia (Warren, 1908) (Thyrididae),
Phidotricha sp. (Pyralidae) e Inga ancorata (Walsingham, 1912) (Oecophoridae), para verificar se existe relações entre a abundância do hospedeiro, sua estratégia de vida, dieta e tamanho com a proporção de parasitismo e se os parasitóides da ordem Diptera são mais freqüentes que os Hymenoptera. O estudo foi realizado no cerrado sensu stricto na Fazenda
Água Limpa (FAL) (15º55’S e 47º55’W), da Universidade de Brasília, vistoriando semanalmente 30 indivíduos de C. brasiliense, entre julho de 2003 a junho de 2004 a procura de lagartas de Lepidoptera folívoras externas. Todas as lagartas encontradas foram coletadas e transportadas para o laboratório e denominada como morfoespécie. Foram vistoriados 1164 indivíduos de C. brasiliense encontrando-se 512 lagartas de 40 morfoespécies em 269 plantas
(23,1%). O pico maior de ocorrência tanto de espécies (15), quanto de indivíduos (183) foi em maio. Houve 30 morfoespécies (75%) consideradas raras, com menos de cinco indivíduos. O número de lagartas na estação chuvosa (outubro a abril) foi menor que na estação seca (χ2 =
35,2539; GL = 1; P < 0,05). As lagartas mostraram certa preferência por folhas maduras (χ2 =
168,1250; GL = 2; P < 0,0001). Não foi observada uma correlação entre a altura das plantas e a ocorrência de lagartas (RSpearman = -0,03127; P>0,05). Dezessete espécies e/ou níveis taxonômicos superiores, de 10 famílias de Lepidoptera foram identificadas. C. brasiliense possui um grande número de espécies com baixa abundância, com dominância de espécies que possuem especificidade de dieta. Foram coletadas 408 lagartas das cinco espécies mais abundantes de Lepidoptera, todas apresentando maiores proprções de parasitismo quando ocorriam em folhas maduras (χ2=48,816; GL=8; P<0,0001). Nola sp. possuiu uma maior proporção de parasitismo (52,8%) e apresentou uma correlação negativa significativa entre o tamanho e o ataque dos parasitóides (RSpearman = -0,24753; P<0,01). As lagartas construtoras de abrigos foram menos parasitadas que as expostas (χ2=72,1635; GL=1; P<0,0001). A proporção parasitismo é maior nas espécies monófagas (χ2=9,3740; GL=1; P<0,01). Os parasitóides da ordem Hymenoptera foram os mais abundantes (92,4%). A sazonalidade, bem como a idade relativa das folhas, teve uma relação significativa com a época de ocorrência das espécies. A proporção de espécies raras foi alta e se enquadra no padrão até agora explicado para o Cerrado e para a região tropical. A riqueza de espécies de parasitóides e as proporções de parasitismo nas lagartas de Lepidoptera ocorrentes em C. brasiliense possuem uma relação com a densidade populacional do hospedeiro, com sua estratégia de vida, com seu tamanho, tipo de dieta e a qualidade nutricional da folha. 3. Abstract
The studies in Cerrado show that Lepidoptera caterpillars on their host plants have high richness and low abundance. Herbivore populations are regulated by host plant structure
(bottom – up) and by their natural enemies (top – down). This study examined if the patterns on Cerrado´s host plant fauna occur for the caterpillars present on Caryocar brasiliense Camb
(Caryocaraceae) and to quantify the parasitoid occurrence of five Lepidoptera caterpillar species: Nola sp. (Noctuidae), Rifargia onerosa Schaus, 1905 (Notodontidae), Rhodoneura intermedia (Warren, 1908) (Thyrididae), Phidotricha sp. (Pyralidae) e Inga ancorata
(Walsingham, 1912) (Oecophoridae), to verify if there exists any relationship of host abundance, their life strategy, diet and size with the proportion of parasitism; and if Diptera parasitoids are more frequent than Hymenoptera. The study was carried out in a cerrado sensu stricto at Fazenda Água Limpa (FAL) (15º55’S e 47º55’W) of Universidade de Brazilia, examining 30 different plants per week, from July/2003 to June/2004, looking for external folivorous caterpillars. All caterpillars found were collected, transported to the laboratory and separated into morphospecies. I examined 1,164 C. brasiliense plants and found 512 caterpillars of 40 morphospecies in 269 plants (23.1%). Both the number of Lepidoptera species (15) and individuals (183) had an occurrence peak on May. The most abundant species are monophagous. Thirty morphospecies (75%) were rare, with less than five individuals. The number of caterpillars found in the rainy season (October to April) was lower than the dry one (χ2 = 35.25; GL = 1; P < 0.05). The caterpillars showed preference for mature leaves (χ2 = 168.1250; GL = 2; P < 0.0001). No correlation between plant height and caterpillars occurrence was found (RSpearman = -0.03127; P>0.05). Seventeen species or other taxonomic levels, from 10 families, were identified. C. brasiliense had a high number of low abundance species that were monophagous. Seasonality and leaf age influenced caterpillars’ occurrence. 408 caterpillars of the five lepiopteran species were collected. Caterpillars were more parasitized when occurred on mature leaves (χ2=48.81; GL=8; P<0.0001). Nola sp. had the highest proportion of parasitism (52.8%) and a negative correlation between their size and parasitoid attack (RSpearman = -0.25; P<0.01). Caterpillars that construct shelters suffered lower parasitism than the exposed caterpillars (χ2=72.16; GL=1; P<0.0001) and monophagous species were more parasitized than polyphagous species (χ2=9,3740; GL=1; P<0,01). Finally, the Hymenoptera parasitoids were more abundant (92.4%) than Diptera. The proportion of rare species was high and conforms to the patterns found for the tropical region and for the
Cerrado. The parasitoid species richness and the proportion of parasitism in Lepidoptera caterpillars on C. brasiliense showed a relationship with host population density, their life strategy size, diet; and leaf nutritional quality.
4. Capítulo I
Características, dieta e composição de lagartas de Lepidoptera em
Caryocar brasiliense
4.1. Introdução
O número de espécies de insetos herbívoros varia largamente entre as plantas hospedeiras sendo influenciado pelo tamanho da planta, abundância local e geográfica ou, ainda, a distribuição ecológica do hospedeiro (Karban & Ricklefs, 1983). A identificação das características dos hospedeiros que correlacionam com o número de herbívoros em várias espécies de plantas é importante na compreensão de fatores que geram e mantém a diversidade. Estima-se que o número de espécies de insetos herbívoros mantidos por espécie de planta tropical seja alto, porém só é conhecido para poucas espécies (Basset & Novotny,
1999).
Erwin (1982) estimou o número de espécies de artrópodos em aproximadamente
30 milhões, baseando suas conclusões em coletas através de fumigação em 19 árvores de
Luchea seemannii no Panamá. Essa estimativa gerou muitas controvérsias, principalmente porque o autor não considerou a magnitude, a proporção e a época de ocorrência de insetos herbívoros com especificidade de dieta. De fato, uma espécie de planta pode suportar uma entomofauna que pode variar entre espécies monófagas até altamente polífagas, dependendo das características da espécie hospedeira(Basset, 1992). Nas regiões tropicais há uma grande proporção de espécies raras de herbívoros, quando se considera uma espécie de planta em particular (Price et al., 1995).
A especificidade ao hospedeiro é difícil de ser medida e, normalmente é conhecida para um número muito baixo de plantas hospedeiras. A proporção de insetos herbívoros especialistas em estudos feitos na floresta chuvosa de Papua Nova Guiné, por exemplo, foi de
55% em 10 espécies de plantas comuns da região (Basset, 1996). Entretanto, outro estudo mais recente no mesmo bioma mostrou que a monofagia nos trópicos é rara devido à alta riqueza de espécies congenéricas de plantas, sendo mais comum a oligofagia (Novotny et al.,
2003). Os lepidópteros apresentaram uma fauna distinta entre gêneros e famílias de plantas hospedeiras, com uma sobreposição menor que 20% de espécies, decrescendo mais ainda em plantas filogeneticamente aparentadas (Novotny et al., 2003).
A diversidade de Lepidoptera em florestas temperadas varia entre as estações, principalmente em relação à fenologia das espécies de plantas hospedeiras (Novotny et al.,
2002). No Cerrado, a maioria das espécies de plantas lenhosas perde as folhas entre setembro e novembro, transição entre as estações seca e chuvosa (Morais et al., 1995) e este fenômeno fenológico tem grande influência na ocorrência de espécies de insetos herbívoros neste bioma.
(Diniz et al., 2002).
A riqueza e a abundância das espécies são os dois parâmetros que diferenciam o padrão de comunidades nas regiões tropical e temperada. A fauna de lepidópteros em plantas do Cerrado se insere no padrão geral da região tropical, com uma alta riqueza de espécies e baixa abundância de indivíduos (Price et al., 1995, Diniz et al., 2002). A riqueza de espécies de Lepidoptera no Cerrado é aproximadamente quatro vezes maior que em regiões de savana dos Estados Unidos, porém, a abundância das espécies naquelas chega a ser 11 vezes menor em comparação com a região temperada (Price et al., 1995).
A qualidade nutricional da folha é outro fator que pode afetar a abundância de insetos herbívoros, através de efeitos na alimentação dos jovens ou dos adultos, influenciando o comportamento de oviposição das fêmeas, afetando a sobrevivência e o desenvolvimento larval, o que pode afetar o número de adultos e a taxa de fecundidade da próxima geração
(Aide & Londoño, 1989). A maioria das espécies de plantas lenhosas do Cerrado é decídua
(Ribeiro & Walter, 1998) e a qualidade nutricional de suas folhas diminui durante o decorrer da estação seca (Medeiros & Haridasan, 1985), possivelmente diminuindo os insetos folívoros
à medida que essa estação progride. O número de herbívoros que utilizam uma determinada espécie de planta no Cerrado possui uma enorme variação, sendo explicada por características da planta, como presença de látex, nectários extraflorais, pubescência, taxonomia e fenologia da planta (Marquis et al., 2002). Folhas jovens apresentam, frequentemente, maiores concentrações de água e nitrogênio e um menor conteúdo de fibras, comparadas com folhas maduras e velhas (Coley,
1983). Vários estudos confirmam as predições teóricas de que os insetos herbívoros especialistas preferem folhas jovens a maduras. De fato, Coley (1980) verificou que folhas jovens apresentam uma maior proporção de danos causados por insetos herbívoros que as folhas maduras em espécies de plantas da Costa Rica e do Panamá. Ainda, insetos herbívoros do deserto também mostram uma forte preferência por folhas mais jovens (Rhoades & Cates,
1976).
O estudo das associações de insetos, como as lagartas de Lepidoptera, com suas plantas hospedeiras é de grande utilidade para se estimar a riqueza e abundância de espécies local e para a obtenção de conhecimentos mais aprofundados a respeito da biologia e da ecologia desses animais.
Sabe-se que para o Cerrado, em geral, a riqueza e a abundância das lagartas variam durante o ano, com um pico máximo de ocorrência no início da estação seca (maio, junho); a riqueza de espécies de lagartas por planta hospedeira é alta e a maioria das espécies possui uma baixa abundância; a freqüência das lagartas nas plantas hospedeiras é baixa e varia de acordo com a idade relativa das folhas, e as espécies de lagartas mais abundantes possuem uma especificidade em sua dieta (Price et al., 1995, Diniz & Morais, 1997, Diniz et al., 2002).
Este trabalho pretende verificar se esses padrões observados acima se repetem para as lagartas de Lepidoptera que ocorrem em Caryocar brasiliense Camb. (Caryocaraceae), com enfoque nas flutuações temporais da riqueza e da abundância das espécies em áreas de cerrado sensu stricto e, principalmente, determinar a amplitude de dieta e relacioná-la com a abundância das lagartas.
4.2. Material e Métodos
4.2.1. Área de estudo O estudo foi realizado em áreas de cerrado sensu stricto na Fazenda Água Limpa
(FAL) (15º55’S e 47º55’W), da Universidade de Brasília que, juntamente com a Estação
Ecológica do Jardim Botânico de Brasília e da Reserva Ecológica do IBGE, pertence à Área de Proteção Ambiental Gama Cabeça de Veado.
A FAL localiza-se a 18 km a sudoeste do centro de Brasília, na região Sul do DF.
Ocupa uma área de cerca de 4190 ha a, aproximadamente, 1100 m de altitude. O clima é do tipo AW segundo a classificação de Köppen com precipitação média anual de 1.600 mm
(variando de 750 a 2000 mm), apresentando duas estações nítidas sendo uma chuvosa e quente (outubro a abril) e a outra seca e fria (maio a setembro). A temperatura média desta região é de 20ºC (Ribeiro & Walter, 1998). O aspecto vegetacional da FAL pode ser visto com detalhes em Ratter (1991).
4.2.2. Planta hospedeira
Caryocar brasiliense é uma árvore típica dos cerrados e campos cerrados do
Planalto Central brasileiro, brevedecídua, com um tempo de vida foliar médio de 12 meses, ocorrendo em grupos relativamente densos (Maia, 1999). Ratter et al. (2003) realizaram uma análise da composição florística em 376 áreas de Cerrado e savana amazônica, e C. brasiliense foi encontrada em 61% das áreas estudadas pelos autores, sendo uma das 25 espécies mais freqüentes na região centro-sudeste do Cerrado, que é constituído pelo Distrito
Federal, áreas do centro sul de Goiás e Minas Gerais.
No Distrito Federal, C. brasiliense alcança grandes dimensões, sendo uma das maiores árvores da região (Gribel, 1986), podendo alcançar até 10 m de altura, apresenta tronco tortuoso de 30 a 40 cm de diâmetro, ramos grossos, densamente pilosos, com folhas opostas trifoliares (Maia, 1999). Segundo Gribel (1986), a maior parte dos eventos fenológicos desta espécie ocorre durante a estação seca (maio a setembro), com a queda das folhas ocorrendo no início desta estação com a simultânea emissão de brotos e botões, florescendo especialmente nos meses de agosto a setembro.
Essa espécie foi selecionada para o estudo por ser comum no Cerrado e ser a única do gênero ocorrente no Distrito Federal. Uma outra espécie congenérica, C. cuneatum Wittm, possui distribuição distinta de C. brasiliense, ocorrendo em áreas de Cerrado próximas à
Amazônia (Ratter et al., 2003).
4.2.3. Metodologia
Lagartas de Lepidoptera folívoras externas foram amostradas semanalmente, em
30 indivíduos de C. brasiliense, aleatoriamente, em diversas áreas de cerrado sensu stricto na
FAL, de julho de 2003 a junho de 2004. Todas as lagartas encontradas nas plantas vistoriadas foram coletadas em sacos plásticos individuais, identificados, datados e transportados para o laboratório de Ecologia da Universidade de Brasília. Cada lagarta coletada foi numerada e denominada como morfoespécie de acordo com suas características morfológicas.
Os indivíduos de C. brasiliense vistoriados apresentaram uma altura mínima de
0,10m e a altura máxima estipulada para a vistoria foram 2,00m. As folhas foram classificadas em relação à idade relativa como: a) folhas novas – incluem aquelas em expansão (pequenas e avermelhadas) e recém expandidas (verde claras e flexíveis); b) folhas maduras – totalmente expandidas, mais rígidas e de coloração verde escura; c) folhas velhas – senescentes, começando a se soltar do ramo, cor marrom e de aspecto rígido.
As lagartas foram criadas em potes de plástico de 500 mL, devidamente etiquetados, forrados com papel toalha, tampadas com filme de PVC e tendo como alimento as folhas de C. brasiliense, de idade correspondente a das folhas onde foram encontradas. As folhas foram mantidas túrgidas com algodão umedecido envolto nos pecíolos e trocadas a cada dois dias. Dados como a data de empupamento e emergência dos adultos foram anotados. A fim de se determinar a amplitude da dieta das lagartas foi utilizado o banco de dados do projeto Herbívoros e Herbivoria no Cerrado (Morais & Diniz, dados não publicados), com informações sobre lagartas de Lepidoptera em aproximadamente 100 espécies de plantas hospedeiras no Cerrado de Brasília. Se a espécie encontrada em C. brasiliense não foi encontrada em nenhuma outra planta estudada, considerou-se a espécie como monófaga, com exceção de espécies com menos de 10 indivíduos coletados somente neste estudo. As espécies encontradas em outras famílias de plantas, tanto abundantes quanto raras, foram consideradas polífagas.
Os adultos das espécies de Lepidoptera foram identificadas por Vitor O. Becker e depositadas na Coleção Entomológica do Departamento de Zoologia da Universidade de
Brasília. As relações entre a idade relativa das folhas e a presença de lagartas, bem como entre as espécies durante as estações do ano foram analisados pelo teste de qui-quadrado, com um limite de confiança de 95%. A correlação de Spearman foi utilizada para relacionar a altura da planta e o número de ocorrência de lagartas, com um nível de significância de 5%.
4.3. Resultados
Foram vistoriados 1164 indivíduos de C. brasiliense de julho de 2003 a junho de
2004 e encontradas 512 lagartas de 40 morfoespécies em 269 plantas (23,1%). A proporção de plantas com lagartas variou temporalmente, aumentando lentamente com o esforço de amostragem, com o pico de 65,5% em maio de 2004, início da estação seca no Cerrado
(Tabela 4.1; Figura 4.1). Em outubro, início da estação chuvosa, somente 4,5% das plantas vistoriadas continha lagartas (Tabela 4.1).
O número de lagartas também variou durante os meses. O pico ocorreu em maio
(183 lagartas) e a menor abundância foi em dezembro, sendo encontradas apenas cinco indivíduos (Tabela 4.1). A curva acumulativa no período de estudo apresentou um aumento suave com inclinação abrupta em maio e diminuindo logo em seguida (Tabela 4.1; Figura 4.2). O número de indivíduos em cada morfoespécie também foi muito variável. Houve 30 morfoespécies consideradas raras (75%), sendo representadas por no máximo cinco indivíduos, encontradas em todo o período de estudo.
Tabela 4.1: Número e proporção de plantas com lagartas e número de morfoespécies de lagartas encontradas de julho/2003 a junho/2004, em C. brasiliense, na FAL.
Nº de plantas % de plantas Nº de Nº de Mês com lagartas com lagartas lagartas morfoespécies jul 39 27,9 51 6 ago 16 13,7 23 6 set 7 7,0 9 7 out 7 4,5 14 4 nov 12 12,9 14 7 dez 4 13,3 5 2 jan 18 20,0 28 13 fev 32 38,1 59 12 mar 10 8,3 13 6 abr 16 26,7 28 8 mai 78 65,5 183 15 jun 30 50,0 85 8
300 70,0
60,0 250 % de plantas com lagartas Nº acumulado plantas com lagartas 50,0 200 s a as t r a 40,0 ant g
m la 150 co s a t 30,0 an oporção de pl l r p p 100 20,0
50 10,0
0 0,0 jul ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun mês
Figura 4.1: Proporção mensal e número acumulado de indivíduos de C. brasiliense com lagartas de julho/2003 a junho/2004 na FAL.
200 600
180 Nº lagartas Nº acumulado de lagartas 500 160
140
400 s a t gar s 120 a a t r a g a do de l l 100 300 a de o r e acumul m
o nú 80 r
200 núme 60
40 100
20
0 0 jul ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun mês
Figura 4.2: Número mensal e acumulado de lagartas de Lepidoptera em C. brasiliense, de julho/2003 a junho/2004 na FAL. A riqueza de espécies também foi variável, com o pico em maio (Figura 4.3).
Entretanto, o mês de janeiro foi o período de maior ocorrência de novas morfoespécies
(n=11). Os meses que não apresentaram novas espécies foram dezembro e junho, apesar deste ultimo ter sido representado com o segundo maior número de indivíduos (Tabela 4.1).
O número de lagartas na estação chuvosa (161) foi significativamente menor que na estação seca (351) (χ2 = 35,2539; GL = 1; P < 0,05). As lagartas consumiram mais folhas maduras (398 lagartas), em comparação com as folhas novas (73) e velhas (40) (χ2 =
168,1250; GL = 2; P < 0,0001) (Tabela 4.2). C. brasiliense produziu folhas a partir do mês de setembro, transição entre a estação seca e chuvosa, e, no mês de maio, as folhas de todas as plantas vistoriadas já estavam maduras (Figura 4.4), coincidindo com o pico de abundância de lagartas (Tabela 4.1). 45
40 Nº de morfoespécies Nº acumulado de morfoespécies 35
30 s e i c é p s 25 rfoe o m
o de 20 r e núm 15
10
5
0 jasondjfmamj mês
Figura 4.3: Número mensal e acumulado de morfoespécies em C. brasiliense, de julho/2003 a junho/2004 na FAL
Tabela 4.2: Idade relativa das folhas, proporção de plantas com lagartas (%) e número total de lagartas encontradas
Idade Relativa das Folhas Nº de Plantas (%) Nº de Lagartas Nova 406 (34,88) 73 Madura 567 (48,71) 398 Velha 191 (16,41) 41
A média da altura dos indivíduos de C. brasiliense vistoriados foi de 1,50m ±
0,50m (min = 0,10m; máx = 2,00m), e não foi observada uma correlação entre a altura das plantas e a ocorrência de lagartas (RSpearman = -0,03127; P>0,05).
Das morfoespécies encontradas, foram identificadas 17 espécies e/ou níveis taxonômicos superiores, representados por 10 famílias de Lepidoptera (Tabela 4.3). A família
Oecophoridae foi a mais representativa, com quatro espécies de Inga, todas consideradas polífagas. A segunda família mais representativa foi Noctuiidae, com uma espécie monófaga e com maior abundância (Nola sp.) e duas espécies consideradas raras (Tabela 4.3). A especificidade da dieta foi maior nas espécies mais abundantes, com mais de 30 indivíduos, sendo exceção Inga ancorata, a única polífaga (Tabela 4.3). Das oito espécies mais comuns, cinco são monófagas, totalizando 368 indivíduos, o que representa 71,9% de toda a fauna encontrada em C. brasiliense neste estudo. Considerando o total de espécies de Lepidoptera já identificadas (n=33), sendo 17 do presente trabalho e 16 espécies encontradas por Oliveira
(1997) e Diniz et al. (2002) (Tabela 4.3 e 4.4), nove (27,3%) foram consideradas monófagas, dezoito espécies (54,5%) são certamente polífagas.
Algumas espécies tiveram ocorrência durante as duas estações, enquanto outras foram encontradas ou na estação seca ou na chuvosa (Tabela 4.5). Nola sp., R. onerosa e
Epipaschiinae sp. ocorreram na estação seca, não necessariamente sendo exclusivos desta estação. R. intermedia, Parangitia sp. e I. encamina, foram encontradas principalmente na estação chuvosa. R. intermedia ocorreu ao longo do ano, com ausência de lagartas no campo somente no final da estação seca (julho e agosto). Inga ancorata e Phidotricha sp. também ocorreram ao longo do ano, porém espaçadas no tempo.
Tabela 4.3: Espécies e outros níveis taxonômicos, Família, estratégia de vida, tipo de dieta e número total de lagartas em C. brasiliense de julho/2003 a junho/2004 na FAL Espécie Família Estratégia Dieta Nº de lagartas Nola sp.2 Noctuidae exposta monófaga 159 Rhodoneura intermedia (Warren)2 Thyrididae abrigo monófaga 123 Inga ancorata (Walsingham)2 Oecophoridae abrigo polífaga 56 Phidotricha sp.2 Pyralidae abrigo monófaga 38 Rifargia onerosa Schaus2 Notodontidae exposta monófaga 33 Epipaschiinae sp.1 Pyralidae abrigo monófaga 15 Inga encamina (Meyrick)2 Oecophoridae abrigo polífaga 11 Inga haemataula (Meyrick)2 Oecophoridae abrigo polífaga 10 Megalopyge amita Schauss2 Megalopygidae exposta - 8 Parangitia sp.2 Noctuidae exposta - 4 Noctuidae sp.1 Noctuidae exposta - 3 Platynota rostrana (Walker)2 Tortricidae abrigo polífaga 3 Blastobastidae sp.1 Blastobastidae abrigo - 2 Megalopyge albicolis (Walker)2 Megalopygidae exposta polífaga 2 Iridopsis sp.1 Gelechiidae exposta - 2 Inga phaeocrossa (Meyrick)2 Oecophoridae abrigo polífaga 1 Apodemia paucipuncta Spitz1 Riodinidae exposta polífaga 1 1Espécies encontradas somente neste trabalho 2Espécies encontradas neste trabalho e em Diniz et al. (2002) 100%
90%
80%
70% s a t n
a 60%
50% o de pl ã
porç 40% pro 30%
20%
10%
0% jul ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun mês
nova madura velha
Figura 4.4: Proporção de plantas com folhas novas, maduras e velhas de Caryocar brasiliense de julho/2003 a junho/2004 na FAL
Tabela 4.4 Espécie e outros níveis taxonômicos, família e amplitude de dieta das lagartas de Lepidoptera citadas em trabalhos anteriores
Espécie Família Dieta Eunicha bechina Talbot1 Nymphalidae monófaga Apatelodes pandarioides Druce2 Apatelodidae polífaga Antaeotricha spurcatella Walker2 Elachistidae polífaga Loxotoma elegans Zeller2 Elachistidae polífaga Timocratia melanocosta Becker2 Elachistidae polífaga Idea sp.2 Geometridae monófaga Phrudocentra eccentrica Prout2 Geometridae polífaga Caviria sp.2 Lymantriidae polífaga Thagonia nigrosparsa (Butler)2 Lymantriidae polífaga Podalia fuvescens Walker2 Megalopygidae monófaga Cicinus sp.2 Mimallonidae monófaga Audre sp.2 Riodinidae polífaga Emesis russula Stichel2 Riodinidae polífaga Eacles imperialis (Drury)2 Saturniidae polífaga Hylesia murex Dyar2 Saturniidae polífaga Hylesia schuessleri Strand2 Saturniidae polífaga 1 Espécies encontradas em Oliveira (1997) e em Diniz et al. (2002) 2 Espécies encontradas somente em Diniz et al. (2002) Tabela 4.5: Ocorrência temporal de espécies de lagartas de Lepidoptera folívoras externas em C. brasiliense na FAL, de julho/2003 a junho/2004.
seca chuva seca jul ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun Nola sp R. intermedia I. ancorata Phidotricha sp R. onerosa Epipaschiinae sp I. encamina I. haemataula M. amita Parangitia sp Noctuidae sp P. rostrana Blastobastidae sp M. albicolis Iridopsis sp I. phaeocrossa A. paucipuncta
4.4. Discussão
O número de espécies de insetos herbívoros em uma determinada espécie de planta tropical é alto quando comparado com espécies de regiões temperadas (Gaston, 1991, Price et al., 1995, Novotny et al., 2003). Basset (1996) em um trabalho realizado na floresta tropical de Papua Nova Guiné, obteve um total de 340 espécies de insetos herbívoros em 10 gêneros de plantas hospedeiras comuns dessa região, variando de 11 a 73 espécies de insetos por gênero de planta hospedeira. Na mesma região, Novotny et al. (2003) realizaram um estudo somente com espécies de Lepidoptera ocorrentes em Piper spp. (Piperaceae), e obtiveram um total de 39 espécies. Para o Cerrado, os estudos que apresentam dados sobre a riqueza de espécies de Lepidoptera variam de três espécies encontradas em Kielmeyera abdita Saddi
(Guttiferae) (Pinheiro et al., 1997) a 63 em Roupala montana Aubl. (Proteaceae) (Morais &
Diniz, dados não publicados). Caryocar brasiliense apresentou uma fauna relativamente rica, analisando-se os padrões para o bioma em estudo, porém essa fauna é variável no tempo, possuindo espécies monófagas como Eunica bechina (Nymphalidae) coletada tanto por
Oliveira (1997) quanto por Diniz et al. (2002), que não ocorreram no período do presente trabalho (Tabela 2.4). Outras espécies de plantas comuns nesta área também possuem uma riqueza alta, como 48 morfoespécies encontradas em Byrsonima pachyphylla (Malpighiaceae)
(Andrade et al., 1997) e 31 espécies coletadas em Erythroxylum sp. (Erythroxylaceae) (Price et al. 1995). Mesmo em espécies com látex, considerada defesa contra herbívoros, foram relatadas um total de 40 morfoespécies em Pouteria ramiflora Radlk (Sapotaceae) (Diniz et al., 1999).
A freqüência de lagartas de Lepidoptera nas plantas hospedeiras é baixa, menor que 50%, mesmo nas espécies mais comuns deste bioma. Diniz & Morais (1997) relatam que a média é aproximadamente 10%, variando de 3,1% em Kielmeyera (Pinheiro et al., 1997) a
35,8% em Byrsonima (Malpighiaceae) (Pessoa-Queiroz, 2003). A porcentagem de plantas com lagartas em C. brasiliense é alto, comparando-se com a média de 10% de ocupação nas plantas do Cerrado (Diniz & Morais, 1997, Pinheiro et al., 1997.Diniz et al., 1999), com variações mensais (Tabela 2.1; Figura 2.1).
Apesar da alta riqueza, a raridade de espécies de lagartas em regiões tropicais é elevada. Esta baixa abundância por espécie é relatada por vários autores, como Marquis
(1991) na Costa Rica, que encontrou uma proporção de 74% de espécies de Lepidoptera com menos de cinco ocorrências. Summerville et al. (2003), trabalhando em florestas decíduas da
América do Norte encontraram uma proporção de 50% de espécies raras nesta região, fazendo uma analogia com a região tropical, argumentando que mesmo em regiões temperadas o conhecimento de espécies de lagartas de Lepidoptera é insuficiente para predizer padrões de diversidade para esta região. Entretanto, mesmo com um alto número de espécies raras, as lagartas de Lepidoptera são consideradas como componentes principais da comunidade de insetos herbívoros em suas plantas hospedeiras. Porém, no geral, uma ou duas espécies muito abundantes são responsáveis pelos maiores danos foliares (Scowalter et al., 1986). As espécies de Lepidoptera do Cerrado seguem o padrão das regiões tropicais, com uma alta riqueza, porém a maioria dessas espécies possui baixas abundâncias, consideradas raras, e são relatados por vários estudos (Andrade et al., 1997, Diniz et al., 1999, Diniz et al., 2002). C. brasiliense neste estudo apresentou um grande número de espécies raras (75%), onde a maioria deve ser polífaga, podendo ser encontradas em maior número em outras espécies de planta nesta região.
Para um herbívoro, a especialização na dieta pode acarretar em produções de enzimas em grandes concentrações, para que estes indivíduos possam lidar com as defesas químicas e físicas de suas plantas hospedeiras, processo que envolve um alto custo energético
(Coley, 1980, Price, 1997). Porém, a competição por alimento é baixa para esses organismos, desde a seleção da planta para a oviposição até a incorporação das toxinas pelos jovens que se alimentam desta planta (Price, 1997), sendo então vantajosa para determinadas espécies. Por outro lado, a polifagia pode beneficiar os insetos herbívoros, pois estes podem usufruir de uma maior variedade de caracteres morfológicos e químicos das plantas hospedeiras (Bernays
& Chapman, 1994). Barone (1998), trabalhando na ilha de Barro Colorado, Panamá, apresentou uma proporção de 15% de espécies de Lepidoptera polífagas e o restante foram consideradas monófagas e oligófagas, restritas a uma única espécie de planta ou a plantas congenéricas. Entretanto, este estudo se baseou em alimentação artificial das lagartas, não apresentando resultados de campo, como o presente trabalho, onde as quatro espécies mais abundantes apresentam uma especificidade em C. brasiliense (Tabela 2.3) e as espécies polífagas totalizaram 54% das lagartas já encontradas tanto neste estudo quanto em Oliveira
(1997) e Diniz et al. (2002). Apesar de ser considerada polífaga, a espécie I. ancorata possui uma maior ocorrência em C. brasiliense, pois das 126 lagartas coletadas, 123 foram encontradas nesta espécie de planta, e um dos argumentos que pode ser usado para tal ocorrência é talvez o fato de C. brasiliense não possuir espécies congenéricas no Cerrado local, o que pode levar essa espécie à monofagia.
Basset (1996) argumenta que a proporção na riqueza e abundância, bem como a razão entre lagartas especialistas e polífagas, presentes nas espécies de plantas hospedeiras da região tropical está relacionada com o número, a palatabilidade, o conteúdo de água e compostos secundários das folhas novas viáveis durante o ano. Coley (1983) também afirma que os compostos fenólicos, dureza, pubescência, fibras e água explicam 70% da variação nas taxas de herbivoria entre folhas novas e maduras. Aide & Londoño (1989) concluíram em seu trabalho que ovos de lagartas que eclodem em folhas em expansão têm uma probabilidade maior de sobrevivência em comparação às que eclodem na folha já expandida, madura. A abundância das lagartas neste estudo variou entre os meses e as estações climáticas, onde a maioria dos indivíduos foi coletada no mês de maio (início da estação seca), coincidindo com a maior proporção de folhas maduras (Figura 2.4). O mesmo padrão foi encontrado em vários estudos no Cerrado (Diniz & Morais, 1997, Pinheiro et al.,1997, Marquis et al., 2002). A maioria das espécies raras parece explorar os recursos no final da estação chuvosa, o que coincide com a maior proporção de folhas maduras. A fenologia foliar de C. brasiliense e a ocorrência das lagartas possuem uma forte relação, pois as espécies mais abundantes, com exceção de R. intermedia, ocorreram juntamente nas folhas com idade acima de cinco meses
(maduras) (Tabela 2.2 e 2.5). C. brasiliense possui uma rápida mudança na sua estrutura foliar, tanto na dureza quanto na composição das substâncias na estação seca do Cerrado
(Medeiros & Haridasan, 1985). Esta mudança nutricional ocorre de maio a setembro, e coincidiu com a maior ocorrência de lagartas. Bendicho-López & Diniz (2004) verificaram que a lagarta da espécie Chlamydastis platyspora Meyrick (Elachistidae), monófaga em
Roupala montana Aubl. (Proteaceae) no Cerrado de Brasília, tem duas gerações por ano, sendo que as lagartas que ocorrem na estação chuvosa possuem o desenvolvimento mais rápido do que na estação seca, onde as folhas dessa planta são maduras, com uma idade variando entre seis e doze meses, comprovando o crescimento mais lento nesta estação. Neste estudo, duas espécies apresentaram padrões semelhantes, Nola sp. e I. ancorata, que ocorreram nas duas estações (seca e chuvosa), onde a maioria dos indivíduos dessas duas espécies ocorreram na estação seca, podendo apresentar lento desenvolvimento devido à deficiência nutricional provocada pelo envelhecimento da folha de C. brasiliense.
A riqueza e abundância de lagartas de Lepidoptera em C. brasiliense encontradas neste estudo concordam com o esperado para o bioma Cerrado, possuindo um grande número de espécies e baixa abundância, com uma dominância de indivíduos que possuem especificidade de dieta, como Nola sp., R. intermédia e R. onerosa (Tabela 2.3). A sazonalidade, bem como a idade relativa das folhas, tiveram uma relação significativa com a
época de ocorrência das espécies. O pico de maior ocorrência, tanto de espécies, quanto de indivíduos foi no início da estação seca (maio/junho) (Figura. 2.2). Da mesma maneira, a proporção de espécies raras se enquadram no padrão até agora explicado para o Cerrado
(Diniz & Morais, 1997, Andrade et al., 1997, Diniz et al., 2002) e para a região tropical
(Karban & Ricklefs, 1983, Marquis, 1991, Price et al., 1995, Basset & Novotny, 1999,
DeVries & Walla, 2001). Entretanto, a proporção de plantas com lagartas (23,1%) foi duas vezes maior que o encontrado para o conjunto de plantas do Cerrado (Price et al., 1995, Diniz
& Morais, 1997, Andrade et al., 1997, Diniz et al., 2002). 5. Capítulo II
Relações entre estratégia de vida e amplitude de dieta das lagartas
de Caryocar brasiliense e a ocorrência de insetos parasitóides
5.1. Introdução
As populações de herbívoros são reguladas pela estrutura da planta hospedeira
(bottom-up) e pela pressão de inimigos naturais (predadores e parasitóides) (top-down)
(Stireman & Singer, 2003a). Os parasitóides mais freqüentes que atacam as lagartas são os dípteros (principalmente Tachinidae) e himenópteros (principalmente Ichneumonoidea e
Chalcidoidea) (Weseloh, 1993) que possuem papel ecológico fundamental limitando as suas abundâncias (Hawkins & Sheehan, 1994).
Os parasitóides classificados como idiobiontes desabilitam seus hospedeiros imunologicamente, atacando principalmente espécies endofíticas e os cenobiontes mantém os seus hospedeiros com uma atividade reduzida até a fase de pupa, e são encontrados em espécies exofíticas (Hawkins et al., 1992).
Os Tachinidae não são limitados pelas defesas fisiológicas do hospedeiro, apresentando uma grande plasticidade evolutiva na associação com estes (Stireman & Singer,
2003a), além disso, são dominantes nas regiões temperadas, no ataque às lagartas de
Lepidoptera sendo duas vezes maior que os Hymenoptera (Sheehan, 1994). Essa dominância também ocorre em áreas tropicais, como na região de La Selva (Costa Rica) onde foi demonstrado que os Tachinidae são os parasitóides mais comuns das lagartas (Gentry & Dyer,
2002).
Os parasitóides, de acordo com suas abundâncias em uma determinada espécie de hospedeiro, podem ser distribuídos em três grupos funcionais: os centrais, que possuem uma espécie como hospedeiro principal, possuindo altas proporçãos de parasitismo; os periféricos, responsáveis por baixas proporçãos de parasitismo, utilizando algumas espécies de hospedeiro facultativamente na ausência de seus hospedeiros naturais; e os incidentes, que raramente atacam determinadas espécies (Stireman & Singer, 2002).
Se os parasitóides são responsáveis por limitar as populações da maioria dos insetos herbívoros, então eles exercem uma forte pressão seletiva em vários aspectos do comportamento do hospedeiro, incluindo o seu forrageamento (Weseloh, 1993), a construção de abrigos e a utilização de compostos químicos das plantas hospedeiras (Monteiro, 1990).
Em muitos casos os parasitóides selecionam o habitat, ou microhabitat, específico onde seus hospedeiros ocorrem, antes de tê-lo como alvo principal (Weseloh, 1993). Essa localização do habitat é considerada uma das categorias principais no processo de localização do hospedeiro pelo parasitóide (Vinson, 1981).
As lagartas de Lepidoptera utilizam, principalmente, três tipos de defesa contra seus inimigos naturais: defesas primárias, como coloração, morfologia e comportamentos que dificultam a localização; defesas secundárias que incluem comportamentos e respostas fisiológicas que são ativadas uma vez que a lagarta é encontrada ou atacada; e defesas terciárias, que incluem respostas imunológicas contra ovos e larvas de endoparasitóides. As defesas comportamentais das lagartas podem ser mais efetivas contra os Hymenoptera, pois a maior parte das vespas, de algum modo, entram em contato físico com o hospedeiro para ovipositarem (Gentry & Dyer, 2002). Assim, muitas espécies de Hymenoptera preferem atacar as lagartas de primeiros ínstares, que são menores e mais frágeis imunologicamente, em comparação com os últimos instares (van Driesche et al., 1991).
As lagartas construtoras de abrigo são aparentes aos parasitóides devido ao seu estilo de vida sedentário (Hawkins, 1994). Pistas químicas, como a seda utilizada na fabricação destes, ou o acúmulo de fezes, promovem sinais consistentes e estáticos, tornando- as fáceis de serem encontradas (Gentry & Dyer, 2002). Entretanto, outros trabalhos mostram que a construção de abrigos, hábito comum entre as lagartas, funciona como proteção contra parasitóides, predadores e dessecação, criando um microclima favorável para a mesma
(Loeffer, 1996).
O consumo de um grupo mais amplo de plantas por lagartas (polifagia) é uma outra estratégia de defesa, pois, desta maneira, se beneficiam de uma maior variedade de caracteres morfológicos, químicos e comportamentais, sendo menos vulneráveis à predação
(Bernays & Chapman, 1994).
Há pelo menos três fatores potenciais presentes na interação hospedeiro- parasitóide: (1) uma relação direta e positiva entre a densidade do hospedeiro e a proporção de parasitismo, pois a abundância de espécies de Lepidoptera está relacionada positivamente com a maior presença de parasitóides (tanto especialistas quanto generalistas) (Stireman &
Singer, 2003a).; (2) a ocorrência de uma ou mais espécies de parasitóides mais comuns e polífagos; e (3) a atração do parasitóide pela planta hospedeira através de substâncias químicas liberadas pelo ataque do herbívoro (Barbosa et al., 2001).
A maior parte dos estudos sobre hospedeiros e inimigos naturais em sistemas naturais envolvem insetos indutores de galhas e minadores, focando ou na variação temporal entre gerações ou nas variações geográficas através de uma ou duas gerações (Stireman &
Singer, 2002). Estudos de campo relacionando sazonalidade e ocorrência do hospedeiro com parasitismo das lagartas de Lepidoptera através de uma variedade de escalas são necessários na determinação da interação entre hospedeiro-parasitóide e são bastante raros. No Cerrado ainda não foi desenvolvida nenhuma pesquisa neste tema.
Este trabalho teve como objetivo quantificar a ocorrência de parasitóides em lagartas de Lepidoptera presentes em Caryocar brasiliense Camb (Caryocaraceae), para verificar a existência de uma relação direta e positiva entre a abundância do hospedeiro e a proporção de parasitismo (Barbosa et al. 2001); se as lagartas em abrigos são mais parasitadas
(Hawkins, 1994; Gentry & Dyer, 2002) ou mais protegidas de ataques dos parasitóides
(Loeffer, 1996); se as lagartas polífagas possuem uma vantagem maior em relação as monófagas na proporção de parasitismo (Bernays & Chapman, 1994), se existe uma relação entre o tamanho da lagarta e a proporção de ataque dos parasitóides (van Driesche et al.,
1991) e se os parasitóides da ordem Diptera são mais freqüentes que os Hymenoptera nas lagartas (Sheehan, 1994; Gentry & Dyer, 2002).
5.2. Metodologia
O estudo foi realizado em áreas de cerrado sensu stricto da Fazenda Água Limpa
(FAL), 15º55’S e 47º55’W, da Universidade de Brasília (UnB), de julho de 2003 a junho de
2004. Trinta plantas de C. brasiliense não marcadas foram vistoriadas semanalmente à procura de lagartas folívoras externas, que foram coletadas e transportadas para o laboratório de Ecologia da Universidade de Brasília para criação.
O tamanho de cada lagarta coletada no campo foi medido com paquímetro e, posteriormente, colocadas em potes plásticos de 500 mL, devidamente etiquetados com a data de coleta e a espécie da lagarta. Os indivíduos foram alimentados com folhas de C. brasiliense de idade correspondente com a das folhas onde foram encontradas no campo e trocadas a cada dois dias. Os potes foram vedados com filme de PVC para evitar a rápida dessecação da folha.
Para cada lagarta foi anotado as datas de emergência do adulto de Lepidoptera ou do parasitóide. Todas as lagartas que morreram foram mantidas durante mais sete dias nos potes para aguardar a emergência de possíveis parasitóides. Os lepidópteros adultos foram identificados por Vitor O. Becker e os parasitóides foram separados em morfoespécies de
Hymenoptera e Diptera, mantidos em álcool 70%, todos depositados na coleção Entomológica do Departamento de Zoologia da UnB.
As folhas em que as lagartas se encontravam foram classificadas em relação à idade relativa como: a) folhas novas – incluem aquelas em expansão (pequenas e avermelhadas) e recém expandidas (verde claras e flexíveis); b) folhas maduras – totalmente expandidas, mais rígidas e de coloração verde escura; c) folhas velhas – senescentes, começando a se soltar do ramo, cor marrom e de aspecto rígido.
Cinco espécies de Lepidoptera encontradas em C. brasiliense foram selecionadas para esse trabalho: Nola sp. (Noctuiidae), Rifargia onerosa Schaus, 1905 (Notodontidae), cujas lagartas vivem expostas no limbo foliar e são monófagas, Rhodoneura intermedia (Warren, 1908) (Thyrididae), Phidotricha sp. (Pyralidae) e Inga ancorata (Walsingham,
1912) (Oecophoridae), cujas lagartas constroem abrigos, utilizando seda para unir ou enrolar folhas. Dentre as três últimas, a única espécie considerada polífaga é I. ancorata, pois já foi encontrada se alimentando em outras famílias de plantas no Cerrado (Diniz & Morais, dados não publicados). A amplitude da dieta destas cinco espécies foi determinada a partir do banco de dados do projeto Herbívoros e Herbivoria no Cerrado (Morais & Diniz, dados não publicados) que inclui cerca de 100 espécies de plantas monitoradas durante pelo menos um ano.
Como os ataques dos parasitóides nas lagartas não foram acompanhados no campo, considerou-se a data da coleta da lagarta como sendo também a data de parasitismo.
No laboratório não houve a exposição de nenhum indivíduo ao ataque de parasitóides, devido a forma de criação isolada de outras lagartas e do meio externo, através do filme de PVC.
O teste do qui-quadrado foi utilizado, com um nível de significância de 5%, para verificar se (1) a ocorrência dos indivíduos das cinco espécies se relaciona com as estações climáticas (seca e chuvosa); (2) se as lagartas construtoras de abrigo apresentaram uma proporção de parasitismo igual às expostas no limbo foliar, comparando-se todas as cinco espécies e, em seguida, as duas espécies mais abundantes (Nola sp e R. intermédia) e (3) se a ocorrência de parasitóides foi similar em lagartas monófagas e em polífagas, comparando todas as espécies e também as espécies que constroem abrigo. Para verificar se houve uma correlação entre o tamanho dos indivíduos e o ataque de parasitóides, foi realizado uma correlação de Spearman, com nível de significância de 5%.
5.3. Resultados
Foram encontradas 408 lagartas das cinco espécies de Lepidoptera em C. brasiliense. A abundância das lagartas foi variável, tendo como pico o mês de maio (estação seca) e as mais baixas abundâncias em setembro/outubro (transição entre seca/chuva) e em dezembro/janeiro (estação chuvosa). O número de lagartas parasitadas também foi variável, apresentando também o pico de parasitismo em maio (Tabela 5.1).
A ocorrência dos indivíduos das cinco espécies foi significativamente maior na estação seca (χ2=70,2561; GL=4; P<0,0001) (Tabela 5.2). Houve uma diminuição da proporção de lagartas de Nola sp. no mês de setembro e, ao mesmo tempo, um aumento da proporção de indivíduos de R. intermedia (Figura 5.1). Esta situação se inverte a partir do mês de abril. Nola sp. e R. onerosa foram espécies que ocorreram em sua maioria nos meses da estação seca; R. intermedia apresentou uma distribuição dos indivíduos ao longo de dez meses e I. ancorata e Phidotricha sp. ocorreram com breves intervalos durante os meses
(Figura 5.1).
Tabela 5.1: Número total e número de lagartas parasitadas das cinco espécies de Lepidoptera encontradas em C. brasiliense e a e proporção de parasitismo de julho/2003 a junho/2004, na FAL. Mês Lagartas Lagartas parasitadas Proporção (%) jul 48 11 22,9 ago 19 7 36,8 set 3 0 0,0 out 3 3 100,0 nov 10 2 20,0 dez 5 1 20,0 jan 4 0 0,0 fev 48 3 6,3 mar 9 2 22,2 abr 18 7 38,9 mai 165 35 21,2 jun 76 33 43,4 Total 408 104 25,5
Tabela 5.2: Número e proporção das cinco espécies de Lepidoptera coletadas em C. brasiliense durante as duas estações climáticas na FAL. Estação Espécie Chuva (%) Seca (%) Total Nola sp. 11 (6,4) 148 (93,1) 159 Rhodoneura intermedia 59 (47,9) 64 (52,1) 123 Inga ancorata 17 (30,4) 39 (69,6) 56 Rifargia onerosa 3 (9,4) 29 (90,6) 32 Phidotricha sp. 7 (18,4) 31 (81,6) 38
As cinco espécies foram encontradas em maior número em folhas maduras do que em folhas novas e velhas (χ2=63,0663; GL=8; P<0,0001). Um total de 87 lagartas, das cinco espécies, coletadas em folhas maduras foram mais parasitadas que as coletadas em folhas novas (n=8) e velhas (n=9) (χ2=48,816; GL=8; P<0,0001) (Tabela 5.3). O número de indivíduos coletados em cada espécie variou de 32 em R. onerosa a 159 em Nola sp., que também apresentou maior proporção de parasitismo (52,8%). As outras quatro espécies tiveram uma proporção menor que 10% de parasitismo (Tabela 5.4).
100%
90%
80%
70%
60%
50%
40%
30%
20%
10%
0% jul ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun mês Nol Rho Ing Phi Rif
Figura 5.1: Proporção entre a ocorrência das cinco espécies coletadas durante os meses de julho/2003 a junho/2004, em C. brasiliense, na FAL. Rif – Rifargia onerosa; Phi – Phidotricha sp.; Ing – Inga ancorata; Rho – Rhodoneura intermedia; Nol – Nola sp.
Tabela 5.3: Número total e número de lagartas parasitadas (nº) das cinco espécies encontradas em folhas de C. brasiliense, de julho/2003 a junho/2004.
Idade foliar relativa Espécie nova madura velha Nola sp. 1 (0) 140 (76) 18 (8) R. intermedia 27 (6) 95 (5) 1 (0) I. ancorata 4 (1) 42 (3) 10 (1) R. onerosa 1 (0) 30 (2) 1 (0) Phidotricha sp. 1 (1) 30 (1) 7 (0) TOTAL 34 (8) 337 (87) 37 (9) Tabela 5.4: Estratégia de vida, dieta, número de lagartas coletadas e parasitadas das cinco espécies coletadas em C. brasiliense na FAL, de julho/2003 a junho/2004.
Espécie Estratégia Dieta Nº de lagartas Lagartas parasitadas (%) Nola sp. exposta monófaga 159 84(52,8) Rhodoneura intermedia abrigo monófaga 123 11(8,9) Inga ancorata abrigo polífaga 56 5(8,9) Phidotricha sp. abrigo monófaga 38 2(5,3) Rifargia onerosa exposta monófaga 32 2(6,3)
As lagartas foram coletadas no campo com diferentes tamanhos, ou instares larvais
(Figura 5.2). Os indivíduos de Nola sp. obtiveram uma correlação negativa significativa entre
seu tamanho e o ataque dos parasitóides (RSpearman = -0,24753; P<0,01). As outras espécies não
apresentaram relação entre o tamanho da lagarta e o ataque de parasitóides.
m) Tamanho (c
Espécie de Lepidoptera
Figura 5.2: Média e desvio padrão do tamanho (cm) das cinco espécies de Lepidoptera coletadas em C. brasiliense. Rif – Rifargia onerosa; Phi – Phidotricha sp.; Ing – Inga ancorata; Rho – Rhodoneura intermedia; Nol – Nola sp.
As lagartas construtoras de abrigos tiveram uma proporção de parasitismo
(17,31%) significativamente menor que as lagartas expostas (82,69%) (χ2=72,1635; GL=1;
P<0,0001). Considerando o período total de estudo, Nola sp foi mais parasitada que R. intermedia (χ2=59,7943; GL=1; P<0,0001), como também na estação seca (χ2=47,7916;
GL=1; P<0,0001). Entretanto, na estação chuvosa R. intermedia apresentou uma proporção maior de indivíduos parasitados que Nola sp. (χ2=5,2851; GL=1; P<0,05).
A proporção de ataque dos parasitóides entre as lagartas monófagas e polífagas construtoras de abrigo (Phidotricha sp., I. ancorata e R. intermedia) não apresentou diferença significativa (χ2=0,0398; GL=1; P>0,10). Entretanto, quando as outras duas espécies são incluídas na análise, a proporção de parasitismo é maior nas espécies monófagas (χ2=9,3740;
GL=1; P<0,01).
Os parasitóides da ordem Hymenoptera, com cinco morfoespécies, foram os mais abundantes, totalizando 92,4% das ocorrências nas lagartas. Duas morfoespécies de
Braconidae foram as mais abundantes, com 68 e 21 ocorrências respectivamente. Enquanto uma espécie de Chalcididae foi encontrada somente em I. ancorata, Braconidae msp1 ocorreu em todas as cinco espécies de Lepidoptera (Tabela 5.5). Os Diptera foram representados por duas morfoespécies, com apenas nove indivíduos. Dentre as espécies de Lepidoptera, R. intermedia apresentou uma maior riqueza de espécies de parasitóides (n=6), seguida de Nola sp. (n=5).
Tabela 5.5: Espécies de parasitóides ocorrentes nas cinco espécies de lagartas de Lepidoptera, expostas e em abrigo, coletadas em C. brasiliense de julho/2003 a junho/2004, na FAL.
exposta abrigo Nola sp. I. ancorata R. onerosa Phidotricha sp. R. intermedia
Ichneumonidae msp1 2 0 0 0 1 Braconidae msp1 62 2 1 1 2 Braconidae msp2 16 0 1 1 3 Chalcididae msp1 0 0 0 0 1
Hymenoptera Chalcididae msp2 0 2 0 0 0
Tachinidae msp1 1 1 0 0 3
Diptera Tachinidae msp2 3 0 0 0 1
Total 84 5 2 2 11
3.4. Discussão
A densidade do hospedeiro explica mais da metade da variação da riqueza de
Ichneumonoidea e 69% de Tachinidae que atacam as lagartas de Lepidoptera em regiões temperadas (Sheehan, 1994). Hunter & Elkinton (1999) examinaram as interações entre os efeitos dependentes da densidade em lagartas de Lepidoptera em Lymantria dispar L.
(Lymantriidae) relação ao ataque dos parasitóides na região de Cape Cod, Massachusetts, verificando que as proporções de mortalidade das lagartas foram mais altas em plantas com altas densidades de L. dispar. Stireman & Singer (2002) também encontraram uma relação positiva significativa de parasitismo com o aumento da densidade populacional de Grammia geneura (Strecker) (Arctiidae). Os mesmos autores reforçaram a questão da abundância do hospedeiro e as altas proporções de parasitismo em outro trabalho (Stireman & Singer,
2003b). Os resultados do presente estudo mostraram que nos meses de maior abundância o número de lagartas parasitadas no campo em C. brasiliense teve um aumento significativo (Tabela 5.1) e a espécie mais abundante, Nola sp., foi a que apresentou a maior proporção de parasitismo (Tabela 5.4), concordando com os estudos realizados pelos autores citados acima.
A qualidade nutricional da planta hospedeira tem influência na proporção de ataque dos parasitóides, pois as mudanças na morfologia foliar e em seus compostos secundários possuem um efeito direto na densidade (Hassell, 2000; Sumerford et al., 2000), como também no tempo de crescimento dos herbívoros hospedeiros (Hunter, 2003). Estes estudos corroboram a hipótese do crescimento lento – mortalidade rápida proposta por
Clancy & Price (1987), onde argumentam que a baixa qualidade nutricional da planta hospedeira aumenta o tempo de crescimento do herbívoro, deixando-o exposto por mais tempo aos parasitóides. Caryocar brasiliense possui uma rápida mudança na sua estrutura foliar, tanto na dureza quanto na composição das substâncias na estação seca do cerrado
(Medeiros & Haridasan, 1985). Esta mudança nutricional ocorre de maio a setembro, e coincidiu com a maior ocorrência de lagartas (Figura 5.1; Tabela 5.2) e as maiores proporções de parasitismo (Tabela 5.3). Bendicho-López & Diniz (2004) verificaram que a lagarta da espécie Chlamydastis platyspora Meyrick (Elachistidae), monófaga em Roupala montana
Aubl. (Proteaceae) no cerrado de Brasília, tem duas gerações por ano, sendo que as lagartas que ocorrem na estação chuvosa possuem o desenvolvimento mais rápido do que na estação seca, onde as folhas dessa planta são maduras, com uma idade variando entre seis e doze meses, comprovando o crescimento mais lento nesta estação.
No Cerrado, pode-se sugerir que os abrigos conferem proteção contra os parasitóides, evidenciado pela proporção encontrada em R. intermedia, significativamente menor que em Nola sp. (Tabela 5.4). A função de proteção antiparasitóides conferida aos abrigos é assunto altamente controverso na literatura. Enquanto alguns autores mostram que as lagartas que constroem abrigo estão mais sujeitas ao ataque dos parasitóides por produzirem pistas químicas (Gentry & Dyer, 2002) e visuais (Weseloh, 1993; Hawkins,
1994), outros como Jones et al. (2002), trabalhando experimentalmente com a espécie construtora de abrigo Epargyreus clarus Cramer (Hesperiidae), verificaram que esta estratégia
é importante na proteção das lagartas contra o ataque dos parasitóides, tanto pela visualização, pois os parasitóides tiveram uma facilidade muito maior no encontro de lagartas expostas, quanto na proteção, pois os abrigos foram considerados uma barreira física que dificulta o ataque. Bernays (1997) também mostrou que lagartas expostas são mais atacadas pelos parasitóides devido à sua movimentação na folha durante o forrageamento, que funciona como pista para a detecção, muito mais que as pistas químicas.
A especificidade da dieta também afeta a ocorrência de parasitóides. Teder &
Tammaru (2002) verificaram que a proporção de ataque de parasitóides em duas espécies de
Lepidoptera da família Noctuidae (Nomagria typhae Thunb e Archanara sparganii Esp), de dieta restrita e que ocorrem em alta abundância na planta Thypha latifolia L. (Thyphaceae), foi maior que 90%, principalmente por Hymenoptera da família Ichneumonidae. Entretanto,
Stireman & Singer (2003b) verificaram que espécies polífagas, como Grammia geneura
(Strecker) (Arctiidae), são mais atacadas por Diptera da família Tachnidae. Concordando com o trabalho de Teder & Tammaru (2002), Nola sp. foi a espécie que apresentou maiores proporções de parasitismo, sendo em sua maioria himenópteros, enquanto que a lagarta polífaga I. ancorata apresentou um resultado distinto do encontrado por Stireman & Singer
(2003b), apresentando somente um indivíduo parasitado por Diptera (Tabela 5.5)
Stireman & Singer (2003a) encontraram uma forte relação entre o tamanho do hospedeiro e a ocorrência de parasitóides. Os parasitóides da ordem Hymenoptera são mais abundantes em lagartas menores, e os Diptera ocorrem com maior freqüência em lagartas de
últimos instares ou de espécies com tamanho corporal maiores, como lagartas da família
Saturniidae (Gentry & Dyer, 2002). Este trabalho mostrou que somente para a espécie de
Nola sp. a proporção de parasitismo teve relação com os indivíduos de primeiros instares
(menores), as outras espécies não apresentaram parasitóides suficientes para análises mais detalhadas da relação entre tamanho e parasitismo. A freqüência de parasitismo nas lagartas de Lepidoptera é variável entre os Diptera e Hymenoptera. Stireman & Singer (2003b) obtiveram uma proporção de 18,4% de parasitismo, sendo 14,7% por Diptera e 3,7% por Hymenoptera. Sheehan (1994) obteve uma proporção de 39% de lagartas parasitadas por Diptera da família Tachinidae em comparação com 17,5% das ocorrências de Hymenoptera. Mesmo em regiões tropicais essa proporção de
Diptera é maior que Hymenoptera no estudo realizado por Janzen (1995) na floresta de La
Selva em Costa Rica, foi obtido uma proporção de 7% das lagartas parasitadas por Diptera e
3% por Hymenoptera. As lagartas ocorrentes em C. brasiliense não seguiram o padrão encontrado por esses autores, pois a proporção de ataque dos Hymenoptera chegou a 92,4%
(Tabela 5.5). Esta diferença em relação às duas ordens neste estudo pode estar relacionada à taxonomia do hospedeiro, sendo observada uma alta proporção de ataque nas lagartas de Nola sp. (Noctuidae) por Hymenoptera. De fato, Stireman & Singer (2003b) mostraram que a família do hospedeiro é um fator que influencia significativamente as proporçãos de parasitismo por Hymenoptera, e as principais famílias atacadas por esses parasitóides foram
Noctuidae, Papilionidae, Saturniidae, Sphingidae e Notodontidae.
Os padrões de abundância do hospedeiro, incluindo a sua persistência e sua previsibilidade no tempo e espaço, estão entre as chaves das variáveis ecológicas que determinam os padrões da riqueza de espécies de parasitóides (Sheehan, 1994). Os parasitóides encontrados em Nola sp. estão incluídos nos três grupos estipulados por Stireman
& Singer (2002), onde uma espécie de Braconidae (msp1) pode ser considerada uma espécie central, com 38% das lagartas parasitadas enquanto a outra espécie (msp2) faz parte dos parasitóides ditos periféricos, com 10% de ocorrência e as outras três espécies que atacaram
Nola sp podem ser classificadas como incidentes, com menos de 5% de ocorrência.
A riqueza de espécies de parasitóides e as proporções de parasitismo nas lagartas de Lepidoptera ocorrentes em C. brasiliense possuem uma relação com a densidade populacional do hospedeiro (abundância), com sua estratégia de vida (construção ou não de abrigo), com seu tamanho, tipo de dieta e a qualidade nutricional da folha (fenologia foliar).
Entretanto, sendo esse trabalho um dos pioneiros em monitorar parasitóides em ambiente natural, esses fatores ainda não podem ser generalizados para o Cerrado necessitando de análises comparativas de parasitismo em espécies de lagartas folívoras externas ocorrentes em outras espécies de plantas do Cerrado. 6. Considerações Finais
Caryocar brasiliense possui uma alta freqüência de lagartas nas plantas (23,1%) comparada à média de ocupação no Cerrado (10%). Apresenta também uma alta riqueza de espécies com abundância baixa para a maior parte das espécies, com menos de cinco representantes no período de estudo. As espécies mais abundantes são as monófagas, como
Nola sp. (Noctuidae), Rhodoneura intermédia (Thyrididae) e Rifargia onerosa
(Notodontidae). A única exceção foi Inga ancorata (Oecophoridae), que é polífaga. A sazonalidade climática e a fenologia foliar foram dois fatores importantes na variação temporal da ocorrência das lagartas, sendo que a época de maior abundância das lagartas coincidiu com o início da estação seca (maio de 2004), quando os indivíduos de C. brasiliense possuem praticamente folhas maduras, com idade relativa entre cinco a nove meses. Esses resultados se enquadram no padrão de comunidades de Lepidoptera encontradas no Cerrado e na região tropical.
A riqueza de espécies de parasitóides e as proporções de parasitismo nas lagartas de Lepidoptera ocorrentes em C. brasiliense apresentaram uma relação com a abundância do hospedeiro e com a fenologia foliar da planta. Os abrigos das espécies que ocorrem em C. brasiliense funcionaram como proteção contra o parasitismo. Somente os parasitóides que ocorreram em Nola sp. apresentaram maiores proporções de ataque em indivíduos de primeiros instares (menores tamanhos). As espécies de lagartas monófagas foram as mais parasitadas, além de apresentarem uma maior riqueza de parasitóides, tanto dípteros quanto himenópteros. Entretanto, sendo esse trabalho um dos pioneiros em monitorar parasitóides em ambiente natural, esses fatores ainda não podem ser generalizados para o Cerrado necessitando de análises comparativas de parasitismo em espécies de lagartas folívoras externas ocorrentes em outras espécies de plantas do Cerrado.
7. Referências
Aide, T. M. & Londoño, E. C. 1989. The effects of rapid leaf expansion on the growth and
survivorship of a lepidopteran herbivore. Oikos. 55: 66-70.
Andrade, I., Morais, H. C., Diniz, I. R. & van den Berg, C. 1997. Richness and abundance
of caterpillars on Byrsonima (Malpighiaceae) species in an area of cerrado vegetation in
Central Brazil. Rev. Bio. Trop.. 47: 691-695.
Barbosa, P., Seagra, A. E., Caldas, P., Ahlstrhm, K., Carlson, R. W., Ferguson, D. C.,
Grissel, E. E., Hodges, R. W. Marsh, P. M., Poole, R. W., Schauff, M. E. Whitfield, J.
B. & Woodley, N. E. 2001. Differential parasitism of macrolepidopteran herbivores on
two deciduous tree species. Ecology. 82: 698-704.
Barone, J. A. 1998. Host-specificity of folivorous insects in a moist tropical forest. J. Anim
Ecol. 67: 400-409.
Basset, Y. 1992. Host specificity of arboreal and free-living insect herbivores in rain forests.
Biol. J. Linn. Soc.. 47: 115–133.
Basset, Y. 1996. Local communities of arboreal herbivores in Papua New Guinea: predictors
of insect variables. Ecology. 77: 1906-1919.
Basset, Y. & Novotny, V. 1999. Species richness of insect herbivore communities on Ficus
in Papua New Guinea. Biol. J. Linn. Soc. 67: 477–499.
Bendicho-López, A. & Diniz, I. R. 2004. Life history and immature stages of Chlamydastis
platyspora (Elachistidae). J. Lepidopterists’ Soc. 58: 75-79.
Bernays, E. A. 1997. Feeding by lepidopteran larvae is dangerous. Ecol. Entomol. 22: 121-
123.
Bernays, E. A. & Chapman, R. F. 1994. Host plant selection by phytophagous insects.
Chapman and Hall, New York. 350p.
Clancy, K. M. & Price, P. W. 1987. Rapid herbivore growth enhances enemy attack: subletal
plant defense remains a paradox. Ecology. 68: 736-738. Coley, P. D. 1980. Effects of leaf age and plant life history patterns on herbivory. Nature.
284: 545-546.
Coley, P. D. 1983. Herbivore and defensive characteristics of tree species in a lowland
tropical forest. Ecol. Mon. 53: 209-234.
DeVries, P. & Walla, T. R. 2001. Species diversity and community structure in neotropical
fruit-feeding butterflies. Biol. J. Linn. Soc. 74: 1-15.
Diniz, I. R. & Morais, H. C. 1997. Lepidopteran caterpillar fauna of cerrado host plants.
Biod.Conserv. 6: 817-836.
Diniz, I. R., Morais, H. C., Botelho, A. M. F., Venturoli, F. & Cabral, B. C. 1999.
Lepidopteran caterpillar on lacticiferous host plants in the Brazilian Cerrado. Rev. Brás.
Biol. 59: 627-635.
Diniz, I. R., Morais, H. C. & Camargo, A. I. A. 2002. Host plant of lepidopteran caterpillars
in the cerrado of the Distrito Federal, Brazil. Revta. Bras. Entomol. 45: 107-122.
Erwin, T.L. 1982. Tropical forests: their richness in Coleoptera and other arthropod species.
Coleopterist’s Bull. 36: 74–75.
Gaston, K. J. 1991. The magnitude of global insect species richness. Conserv. Biol. 5: 283-
296.
Gentry, G. L. & Dyer, L. A. 2002. On the conditional nature of neotropical caterpillar
defenses against their natural enemies. Ecology. 83: 3108-3119.
Gribel, R. 1986. Ecologia da Polinização e da Dispersão de Caryocar brasiliense Camb.
(Caryocaraceae) na Região do Distrito Federal. Dissertação de Mestrado. Universidade de
Brasília, Brasília
Hassel, M. P. 2000. Spatial and temporal dynamics of host-parasitoid interaction. Oxford
University Press, Oxford.
Hawkins, B. A. 1994. Pattern and process in host-parasitoid interactions. Cambridge
University Press, Cambridge. Hawkins, B. A.; Shaw, M. r. & Askew, R. R. 1992. Relations among assemblage size, host
specialization and climatic variability in North American parasitoid communities. Am.
Nat. 139: 58-79.
Hawkins, B. A. & Sheehan, W. 1994. Parasitoid Community Ecology. Oxford University
Press, New York. 516p.
Hunter, A. F. & Elkinton, J. S. 1999. Interaction between phenology and density effects on
mortality from natural enemies. J. Anim. Ecol. 68: 1093-1100.
Hunter, M. D. 2003. Effects of plant quality on the population ecology of parasitoids. Agric.
For. Ecol. 5: 1-8.
Janzen, D. H. 1995. The caterpillars and their parasitoids of a tropical dry forest. Tach. Tim.
1: 2-5.
Jones, M. T.; Castellanos, I. & Weiss, M. R. 2002. Do leaf shelters always protect
caterpillars from invertebrate predators? Ecol. Entomol. 27: 753-757.
Karban, R. & Ricklefs, R. E. 1983. Host characteristics, sampling intensity and species
richness of Lepidoptera larvae on broad-leaved trees in Southern Ontario. Ecology. 64:
636-641.
Loeffer, C. C. 1996. Adaptative trade-offs of leaf folding in Dichomeris caterpillars on
goldenrods. Ecol. Entomol. 21: 34-40.
Maia, J. M. F. 1999. Variações sazonais das relações fotossintéticas, hídricas e crescimento
de Caryocar brasiliense e Rapanea guianensis em um cerrado sensu stricto. Dissertação
de Mestrado. Universidade de Brasília.
Marquis, R. J. 1991. Herbivore fauna of Piper (Piperaceae) in a Costa Rican wet forest:
diversity, specificity, and impact. In: Plant–Animal Interactions: Evolutionary Ecology in
Tropical and Temperate Regions. p. 179–208. P. W. Price, T. M. Lewinsohn, G. W.
Fernandes and W. W. Benson (eds).. John Wiley & Sons, London. 639p. Marquis, R, J., Morais, H. C. & Diniz, I. R. 2002. Interactions among cerrado plants and
their herbivores: Unique or typical?. p. 306-328 In: The Cerrados of Brazil. P. S. Oliveira
& R. J. Marquis (eds). Columbia University Press. 398p.
Medeiros, R. A. & Haridasan, M. 1985. Seasonal variations in the foliar concentrations of
nutrients in some aluninium accumulating and non-accumulating species of the cerrado
region of central Brazil. Plant and soil. 88: 433-436.
Monteiro R. F. 1990. Crypt Larval polychromatism in Recoa marius Lucas and R. palegon
Cramer (Lycaenidae: Theclinae). J. Res. Lep. 29: 77-84.
Morais, H. C., Diniz, I. R. & Baumgarten, L. C. 1995. Padrões de produção de folhas e sua
utilização por larvas de Lepidoptera em um Cerrado de Brasília, DF. Rev. Bras. Bot. 18:
165-172.
Novotny, V., Basset, Y., Miller, S.E., Weiblen, G.D., Bremer, B., Cizek. 2002. Low host
specificity of herbivorous insects in a tropical forest. Nature. 416: 841–844.
Novotny, V., Miller, S. E., Cizek, E., Leps, J., Janda, M., Basset, Y., Weiblen, G. &
Darrow, K. 2003. Colonising aliens: caterpillars (Lepidoptera) feeding on Piper aduncun
and P. umbellatum in rainforests of Papua New Guinea. Ecol. Entomol. 28: 704-716.
Oliveira, P. S. 1997. The ecological function of extrafloral nectaries: herbivore deterrence by
visiting ants and reproductive output in Caryocar brasiliense (Caryocaraceae). Funct.
Ecol. 11: 323-330.
Pessoa-Queiroz, R. 2003. História Natural e comportamento de Gonioterma exquisita
Duckworth, 1964 (Elachistidae) em Byrsonima pachyphilla (Malpighiaceae). Dissertação
de Mestrado. Universidade de Brasília.
Pinheiro, F., Morais, H. C. & Diniz, I. R. 1997. Composição de herbívoros em plantas
hospedeiras com látex: Lepidoptera em Kielmeyera spp (Guttiferae). p. 101-106. In:
Contribuição ao conhecimento ecológico no cerrado L. L. Leite & C. H. Saito (eds).
Universidade de Brasília, Brasília, DF. 340p. Price, P. 1997. Insect Ecology. John Wiley & Sons, Inc. New York. 874p.
Price, P. W., Diniz, I. R., Morais, H. C. & Marques, E. S. A. 1995. The abundance of
insect herbivore species in the Tropics: The high local richness of rare species. Biotropica.
27: 468-478.
Ratter, J. A. 1991. Notas sobre a vegetação da Fazenda Água Limpa (Brasília, DF). Textos
Universitários 3ª edição. Ed. UnB, Brasília, DF. 136p.
Ratter, J. A., Bridgewater, S. & Ribeiro, J. F. 2003. Analysis of the floristic composition of
the Brazilian Cerrado vegetation III: Comparison of the woody vegetation of 376 areas.
Edinb. J. Bot. 60: 57-109.
Rhoades, D. F. & Cates, R. G. 1976. Toward a general theory of plant antiherbivore
chemistry. Rec. Adv. Phytochem. 10: 168-213.
Ribeiro, J. F. & Walter, B. M. T. 1998. Fitofisionomias do Bioma Cerrado. p.89-166. In:
Cerrado: Ambiente e Flora. S. M., Sano & S. P., Almeida (eds). Planaltina: EMBRAPA-
CPAC. 556p.
Schowalter, T., Crossley, D. Jr & Hargrove, W. 1986. Herbivory in forest ecosystems.
Ann. Rev. Entomol. 31: 177-196.
Sheehan, W. 1994. Parasitoid community structure: effects of host abundance, phylogeny
and ecology. pp 90-107. In: Parasitoid community ecology. B. A. Hawkins & W. Sheehan
(eds). Oxford University Press, New York.
Stireman, J. O. III. & Singer, M. S. 2002. Spatial and temporal variation in the parasitoid
assemblage of an exophytic polyphagous caterpillar. Ecol. Entomol. 27: 588-600.
Stireman, J. O. III. & Singer, M. S. 2003a. Determinants of parasitoid –host associations:
insights from a natural tachinid-lepidopteran community. Ecology. 84: 296-316.
Stireman, J. O. III. & Singer, M. S. 2003b. What determines host range in parasitoids? An
analysis of a tachinid parasitoid community. Oecologia. 135: 629-638. Sumerford, D. V.; Abrahamson, W. G. & Weiss, A. E. 2000. The effects of drought on the
Solidago altissima-Eurosta solidaginis – natural enemy complex: population dynamics,
local extirpations, and measures of selection intensity on gall size. Oecologia. 122: 240-
248.
Summerville, K. S., Boulware, M. J., Veech, J. A. & Crist, T. O. 2003. Spatial variation in
species diversity and composition of forest Lepidoptera in Eastern deciduous forest of
North America. Conserv. Biol. 17: 1045-1057.
Teder, T. & Tammaru, T. 2002. Cascading effects of variation in plant vigour on the
relative performance of insect herbivores and their parasitoids. Ecol. Entomol. 27: 94-104. van Driesche, R. G. Bellows, T. S. Elkington, J. S. Gould, J. R. & Ferro, D. N. 1991. The
meaning of percentage parasitism revisited: solutions to the problem of accurately
estimating total losses from parasitism. Env. Entomol. 20: 1-7.
Vinson, S. B. 1981. Habitat location. pp. 51-77. In: Semiochemicals: Their role in pest
control. D. A. Nordlund, R. L. Jones & W. J. Lewis (eds). Wiley, New York.
Weseloh, R. M. 1993. Potential effects of parasitoids on the evolution of caterpillar foraging
behavior. pp 203-223. In: Caterpillar: ecological and evolutionary constraints on
foraging. N. C. Stamp & T. M. Casey (eds). Chapman & Hall Press, New York.
8. Apêndice
A.1: Lagarta e adulto de Nola sp. (Noctuidae)
A.2: Lagarta e adulto de Inga ancorata (Oecophoridae)
A.3: Lagarta, adulto e abrigo de Rhodoneura intermedia (Thyrididae)
A.4: Lagarta e adulto de Rifargia onerosa (Notodontidae)
A.5: Abrigo da lagarta e adulto de Phidotricha sp (Pyralidae)
B
A
C
A.7: Lagarta de Nola sp. (A), pupa de Braconidae ms1 (B) e adulto de Braconidae msp1 (C) a b
A.8: Indivíduo típico de Caryocar brasiliense ocorrente em áreas de Cerrado (a) e em detalhe
a estrutura foliar e flor desta espécie (b)