Bakalářská Práce

MASARYKOVA UNIVERZITA PŘÍRODOVĚDECKÁ FAKULTA ÚSTAV BOTANIKY A ZOOLOGIE

Bakalářská práce

Brno 2013 Kateřina Skulinová MASARYKOVA UNIVERZITA PŘÍRODOVĚDECKÁ FAKULTA ÚSTAV BOTANIKY A ZOOLOGIE

PARAZITI GASTROINTESTINÁLNÍHO TRAKTU VOLNĚ ŽIJÍCÍCH GIBONŮ (HYLOBATES ALBIBARBIS) Z KALIMANTANU

Bakalářská práce

Kateřina Skulinová

Vedoucí práce: MVDr. Ivona Foitová, Ph.D. Brno 2013

Bibliografický záznam

Autor: Kateřina Skulinová Přírodovědecká fakulta, Masarykova univerzita Ústav botaniky a zoologie

Název práce: Paraziti gastrointestinálního traktu volně žijících gibonů (Hylobates albibarbis) z Kalimantanu

Studijní program: Ekologická a evoluční biologie

Studijní obor: Ekologická a evoluční biologie, směr Zoologie

Vedoucí práce: MVDr. Ivona Foitová, Ph.D.

Akademický rok: 2012/2013

Počet stran: 39+6

Klíčová slova: Gibon, Hylobates albibarbis, gastrointestinální paraziti, Borneo, Kalimantan,

Bibliographic Entry

Author Kateřina Skulinová Faculty of Science, Masaryk University Department of Botany and Zoology

Title of Thesis: Gastrointestinal parasites of wild Bornean agille gibons (Hylobates albibarbis) Degree programme: Ecological and evolutionary biology

Ecological and evolutionary biology, specialization Field of Study: Zoology

Supervisor: MVDr. Ivona Foitová, Ph.D.

Academic Year: 2012/2013

Number of Pages: 39+6 Keywords: Gibbon, Hylobates albibarbis, gastrointestinal parasites, Kalimantan, Borneo

Abstrakt

V této práci jsou předkládány výsledky parazitologického vyšetření 15 vzorků trusu nasbíraných v roce 2010 od devíti divokých gibonů bělobradých (Hylobates albibarbis) z oblasti Kalimantanu, indonéské části ostrova Borneo. Cílem práce bylo vypracovat literární rešerši o biologii a parazitech gibonů, potvrdit přítomnost gastrointestinálních parazitů ve vzorcích trusu a determinovat je na základě morfometrických znaků. Pro koprologické vyšetření byla použita modifikovaná Ridleyho sedimentační metoda a výsledné preparáty byly prohlíženy pod mikroskopem. Ve vzorcích byli nalezeni zástupci Balantidium sp. a Entamoeba sp. z taxonu Protozoa, vajíčka dvou druhů taxonu Trematoda, vajíčka Trichuris sp., vajíčka a larvy Strongyloides sp., vajíčka Ancylostomatidae g. sp. a roupi Probstmayria sp. z taxonu Nematoda. Práce je předběžnou studií k budoucímu výzkumu parazitů u gibonů bělobradých.

Abstract

In this thesis 15 faecal samples of Bornean agile gibbon (Hylobates albibarbis) from Kalimantan, Indonesian part of the island Borneo, were examined. The aim of the study was to work up a literature review related to biology and parasites of gibbons, confirm the presence of gastrointestinal parasites in faecal samples and their determination based on morphometrical features. In coprological study modified Ridley's sedimentation method and microscopic techniques were utilised. There were recovered Balantidium sp., Entamoeba sp. of taxon Protozoa, ova of 2 species of taxon Trematoda, ova of Trichuris sp., ova and larvae of Strongyloides sp., ova of Ancylostomatidae g. sp. and Probstmayria sp. of taxon Nematoda. This thesis provides a baseline for future studies of parasitic communities within Bornean agile gibbons.

Místo tohoto listu vložte kopii oficiálního (podepsaného) zadání práce.

Poděkování

Na tomto místě bych chtěla poděkovat své vedoucí bakalářské práce MVDr. Ivoně Foitové, Ph.D., že mi poskytla možnost studovat tak zajímavé téma, za ochotu a trpělivost při vedení mé bakalářské práce. Stejně tak děkuji i své konzultantce RNDr. Boženě Koubkové, Ph.D. za cenné rady a pomoc při formálním zpracování této práce. Dále děkuji panu prof. Ing. Vlastimilu Barušovi, DrSc. za pomoc při determinaci nalezených parazitů. V neposlední řadě děkuji svým rodičům, Filipovi, rodině a přátelům, kteří mě podporují ve všech směrech.

Prohlášení

Prohlašuji, že jsem svoji bakalářskou práci vypracovala samostatně s využitím informačních zdrojů, které jsou v práci citovány.

Brno 15. května 2013 ….……………………………… Kateřina Skulinová OBSAH

1. ÚVOD ...... 10

2. ČELEĎ HYLOBATIDAE GRAY, 1870 (GIBONI) ...... 11

2.1. Gibon bělobradý Hylobates albibarbis Lyon, 1911 ...... 17

2.2. Paraziti gibonů ...... 18

3. MATERIÁL A METODIKA ...... 22

3.1. Charakteristika studovaného území ...... 22

3.2. Materiál ...... 22

3.3. Determinace parazitů ve vzorcích ...... 24

4. VÝSLEDKY ...... 25

4.1. Přehled nalezených druhů parazitů ...... 25

5. DISKUZE ...... 28

6. POUŽITÉ ZDROJE ...... 31

6.1. Literární zdroje ...... 31

6.2. Internetové zdroje ...... 38

7. PŘÍLOHY ...... 40

1. ÚVOD

Gibon bělobradý je endemitem ostrova Borneo. I když z posledních deseti let existuje velké množství studií zabývajících se ekologií, etologií a ochranou jeho přirozeného prostředí, stále vzniká velmi málo prací, které se věnují výzkumu parazitů u tohoto druhu.

Hlavní náplní této bakalářské práce je předložit základní poznatky o složení parazitofauny gibonů bělobradých. Úvodem se práce věnuje biologii gibonů všeobecně, dále se zaměřuje na gibona bělobradého a parazitofaunu gibonů. Následující kapitola je věnována charakteristice území Kalimantanu z hlediska přírodních poměrů a klimatu. Zbývající část textu se věnuje vlastnímu výzkumu nalezených parazitů, především popisu a interpretaci získaných výsledků.

Obsah této práce poskytuje základní informace o parazitofauně gibonů bělobradých.

Cíle práce

1) Vypracování rešerše o biologii gibonů a jejich parazitech z publikovaných dat se zaměřením na gibona bělobradého (Hylobates albibarbis). 2) Vybranou koprologickou metodou zpracovat fekální vzorky na přítomnost parazitů. 3) Vypracovat přehled nalezených druhů parazitů a jejich charakteristiku.

2. ČELEĎ HYLOBATIDAE GRAY, 1870 (GIBONI)

Giboni jsou poměrně malí primáti žijící v tropických pralesech jihovýchodní Asie včetně jihovýchodní Indie, Malajského poloostrova, ostrovů Velkých Sund, jižní Číny a Hainanského ostrova (CHIVERS, 1977). (Obr. 1). Spadají do monofyletické nadčeledi Hominoidea Gray, 1825 spolu s čeledí Hominidae Gray, 1825, kam patří rody Homo Linnaeus, 1758, Pan Blumenbach, 1775, Pongo Lacépède, 1799 a Gorilla Savage & Wyman, 1847 (GROVES, 1989). (Obr. 2).

Obr. 1. Rozšíření rodů čeledi Hylobatidae (GEISSMANN, 1995)

Obr. 2. Fylogenetické postavení gibonů v rámci hominoidů (CROSLEY et al., 2013)

Díky molekulárně genetickým analýzám se na základě rozdílného počtu chromozomů Hylobatidae Gray, 1870 dělí na 4 rody a to Hylobates Illiger, 1811, Symphalangus Gloger, 1841, Nomascus Miller, 1933 a Hoolock Haimoff et al., 1984 (synonymum Bunopithecus Matthew & Granger, 1923), které čítají celkem 16 druhů (ROOS & GEISSMANN, 2001). (Tab. 1).

Tab. 1. Přehled rodů a druhů čeledi Hylobatidae s počty chromozomů (upraveno podle GEISSMANN, 2002b)

rod 2n druhy (latinsky) druhy (česky) H. agilis (Cuvier, 1821) gibon tmavoruký H.albibarbis (Lyon, 1911) gibon bělobradý H. klossii (Miller, 1903) gibon malý Hylobates 44 H. lar (Linnaeus, 1771) gibon běloruký H. moloch (Audebert, 1797) gibon stříbrný H. muelleri (Martin, 1841) gibon Müllerův H. pileatus (Gray, 1861) gibon kápový H. hoolock (Harlan, 1834) gibon hulok Hoolock 38 H. leuconedys (Groves, 1967) gibon hnědohřbetý Symphalangus 50 S. syndactylus (Raffles, 1821) gibon siamang N. concolor (Harlan, 1826) gibon černý N. hainanus (Thomas, 1892) gibon hainanský N. nasutus (Kunckel d’Herculais, 1884) gibon černochocholatý Nomascus 52 N. gabriellae (Thomas, 1909) gibon zlatolící N. siki (Delacour, 1951) gibon siki N. leucogenys (Ogilby, 1840) gibon bělolící

Zatímco zařazení druhů do rodů je díky rozdílným karyotypům snadné, fylogenetické vztahy mezi druhy nejsou příliš jasné, to se týká především poddruhů známých druhů (např. H. lar má 5 poddruhů). Nesrovnalosti vznikají na základě rozdílné oblasti výskytu jednoho druhu, kdy se mohou zároveň objevovat i drobné odchylky v barvě srsti či dochází k překrývání teritorií, kde poté dochází k hybridizaci druhů. Některé poddruhy by v budoucnu mohly povýšit na samostatné druhy, jak se stalo např. u H. albibarbis (GROVES, 2001). Fylogenetické vztahy mezi druhy (Obr. 3).

Obr. 3. Přehled fylogenetických vztahů mezi druhy (upraveno podle ROOS & GEISSMANN, 2001; GEISSMANN, 2002b)

Potrava gibonů je pestrá. Jsou to fruktivorní primáti a podílejí se významným dílem na zoochorii semen po pralese. Nejdůležitější složkou potravy je zralé ovoce, listy, výhonky, květy a hmyz. Výjimečně požírají drobné obratlovce či ptačí vejce. Tělesná hmotnost se pohybuje v rozmezí 5–12 kg, kdy nejlehčím rodem je Hylobates a nejtěžším Symphalangus. Rozsah jejich teritoria činí 20– 40 ha (URL GEISSMANN, 2000).

V zajetí se mohou dožívat až 48 let, ve volné přírodě se odhaduje 25–35 let, nicméně přesná data jedinců žijících ve volné přírodě nejsou k dispozici (URL GEISSMANN, 2000). V porovnání s ostatními vyššími primáty mají giboni extrémně dlouhé přední končetiny s dlouhými a zakřivenými prsty, palce viditelně vybočují od dlaní. Nemají ocas a na rozdíl od velkých lidoopů nemají sedací mozoly. Mozek je méně gyrifikovaný než u hominidů a není prokázáno, že by uměli používat nástroje (FLEAGLE, 1999).

Giboni jsou diurnální arboreální primáti a tudíž je pro ně přirozeným pohybem brachiace, což je typ lokomoce, která je typická pouze pro Hominoidea a spočívá v tom, že se primát pomocí předních končetin švihem přesunuje z větve na větev na dlouhou vzdálenost (ASHTON & OXNARD, 1964). Brachiace u gibonů převažuje, avšak umějí také šplhat, sedět a pohybovat se bipedálně – tento typ pohybu zabírá 10% z celkové lokomoce a to je největší percentuální zastoupení ze všech primátů kromě člověka (OKADA, 1985 & URL GEISSMANN, 2000). Zajímavostí je, že nestaví hnízda, ani si okolní vegetaci nepřizpůsobují vlastnímu komfortu. Spí na holých větvích (REICHARD, 1998).

Všechny druhy jsou monogamní, žijí v dospělých párech s mládětem. Nejčastěji pozorujeme skupiny o dvou až pěti jedincích, sestávajících z dominantního páru a 3 nezralých jedinců (GITTINS & RAEMAEKERS, 1980; LEIGHTON, 1987). Dlouhodobý výzkum ovšem odhalil odchylky od monogamie v podobě polyandrického uskupení (dva, někdy více, nepříbuzní dospělí samci na jednu samici), které tvoří více jak 20% v populaci (LAPPAN, 2007; BORRIES et al., 2011). Naproti tomu polygynní systém (více než jedna dospělá samice s jedním dospělým samcem) je velice vzácný a nestabilní (FUENTES, 1998). Mezi samci a samicemi u rodů Hylobates a Symphalangus není výrazný pohlavní dimorfismus, barva srsti je obou pohlaví stejná, výjimkou jsou giboni z rodu Nomascus a Hoolock, u kterých jsou samice světle béžové až zlatavé a samci černí. Březost samic trvá cca 200 dní a mládě kojí 2 roky (GEISSMANN, 1991). Obvykle se rodí jedno mládě, výjimečně dvojčata (GEISSMANN, 1989;

DIELENTHEIS et al., 1991; DAL PRA & GEISSMANN, 1994). Dospívají mezi 7. – 9. rokem života, např. rod Hylobates mezi 6. a 8. rokem, naproti tomu rod Symphalangus mezi 8. a 9. rokem. Poté zpravidla opouštějí rodnou skupinu, kdy se vydávají hledat partnera a své nové teritorium (COWLISHAW, 1992). Může se také stát, že potomek u rodiny zůstává i po dosažení věku 10 let, což je výhodnou alternativní strategií, např. přítomnost mladších samců pomáhá hlavnímu samci bránit lépe teritorium či snižuje pravděpodobnost nahrazení jeho postu cizím samcem (BROCKELMAN et al., 1998). Zvířata v Zoo dospívají rychleji než zvířata ve volné přírodě (GEISSMANN, 1991).

Výjimečným znakem gibonů je jejich bohatá vokalizace, která je velice komplikovaná, druhově a pohlavně rozdílná, všeobecně označována jako zpěv (MARSHALL & MARSHALL, 1976; HAIMOFF, 1984; GEISSMANN, 1995; GEISSMANN, 2002a). V minulosti sloužila analýza komunikace k rozeznávání jednotlivých druhů a dopomohla k rozplétání jejich fylogenetických vztahů (GEISSMANN, 1993; 2002a; 2002b). Pomocí zpěvu si giboni značí rozsah svého teritoria, nejčastěji táhlými výkřiky trvajícími 10–20 minut. Sólový zpěv slouží k obraně teritoria či místa s dostatkem potravy a k namlouvání (GEISSMANN, 2000). Největší podíl v samičím zpěvu tvoří hlasitá stereotypní fráze, tzv. „great- call“. Podle druhu zahrnuje 6–100 not a trvá 6–30 sekund. Délka jednoho celého zpěvu (opakující se fráze) obvykle nepřesáhne délku 30 minut (MARSHALL & MARSHALL, 1976; MARLER & TENAZA, 1977; MARSHALL & SUGARDJITO, 1986; GEISSMANN, 1993, 1995, 2002a). Samci začínají svůj zpěv jednoduchými krátkými popěvky, které postupně v několika minutách gradují v komplexní fráze (TENAZA, 1976; RAEMAEKERS et al., 1984; MITANI, 1988). Samci „great-call“ nepoužívají, ale jejich je zpěv mnohem variabilnější. Délka zpěvu trvá déle než 30 minut a někdy je samec schopen zpívat v kuse přes 2 hodiny (MARSHALL & MARSHALL, 1976; MARLER & TENAZA, 1977; HAIMOFF, 1983, 1984; MARSHALL & SUGARDJITO, 1986; GEISSMANN, 2002a).

Samci a samice často zpívají duety, kterými utužují svůj vztah či jím oznamují o své existenci potencionální narušitele páru. Duety nepřesáhnou délku 30 minut, tak jako u zpěvů samičích. Zajímavostí je, že druhy Hylobates moloch a Hylobates klossii žádné duety nezpívají. Mláďata se učí zpěvu již v 1. roce života tak, že napodobují zpívání svých rodičů, především matky. V době dospívání si mladí samci osvojují samčí zpěv. Toto chování je typické pro všechny druhy gibonů, u každého druhu však v jiné míře (GEISSMANN, 2000).

Giboni patří mezi ohrožené primáty, nejohroženějším druhem je Nomascus hainanus, jehož rapidní úbytek způsobila v 60. letech 20. století deforestace kvůli plantážím kaučukovníku Hevea brasiliensis na Hainanském ostrově v Číně (CHAN et al., 2005) a také lov za účelem použití v tradiční čínské medicíně. Největším ohrožením přirozeného habitatu je stavba monokulturních plantáží, těžba dřeva či lov gibonů pro ilegální trh, domácí mazlíčky či na maso (CHEYNE, 2010). Hylobatidae jsou zařazeni na Červený seznam ohrožených druhů zvířat IUCN (Tab. 2).

Tab. 2. Seznam ohrožených druhů podle IUCN

Nomascus concolor Nomascus hainanus kriticky ohrožený druh Nomascus leucogenys Nomascus nasutus Hylobates agilis Hylobates albibarbis Hylobates klossii Hylobates lar Hylobates moloch ohrožený druh Hylobates muelleri Hylobates pileatus Hoolock hoolock Nomascus gabriellae Nomascus siki Symphalangus syndactylus zranitelný druh Hoolock leuconedys

2.1. Gibon bělobradý Hylobates albibarbis Lyon, 1911

Gibon bělobradý je endemický druh rozšířený na Kalimantanu. Geograficky je to jihozápadní část ostrova Borneo patřící Indonésii v souostroví Velkých Sund. (Obr. 4). Hranicemi jeho výskytu jsou na východě řeka Barito, na západě řeka Kapuas, na severu řeka Busang a na jihozápadě pohoří Schwaner Mountains (MARSHALL & SUGARDJITO, 1986; GEISSMANN, 2000; BRANDON-JONES et al., 2004). Největší populace čítající na 30 000 jedinců se vyskytuje v Sabangau Forest Catchment v centrálním Kalimantanu (CHEYNE et al., 2007). Dříve byl pokládán za poddruh H. agilis albibarbis, ale metody molekulární biologie jej vyčlenily jako samostatný druh (GROVES, 2001). V oblasti prameniště řeky Barito bylo prokázáno, že se kříží druhem s H. muelleri (BROCKELMAN & GITTINS, 1984; MARSHAL & SUGARDJITO, 1986; MARSHALL et al., 1984; MATHER, 1992).

Obr. 4. Výskyt Hylobates albibarbis (upraveno dle URL GEISSMANN, 2000)

Hmotnost samců je 6,1–6,9 kg a samic 5,5–6,4 kg (CHEYNE, 2010). Samci mají kontrastní světlé tváře (bílé, šedé, světle hnědé) a až 5 cm dlouhou genitální chocholku, která je také světle zbarvena. Srst bývá bez rozdílu pohlaví

17 obvykle šedohnědá, oříšková nebo tmavě hnědá. Břicho a svrchní část hlavy bývá tmavší než zbytek těla, obvykle tmavě hnědé, obočí světlé. Prsty na rukou a na nohou jsou černé (HIRAI et al., 2009; CHEYNE, 2010). Srst mláďat je velmi světle hnědá. Obličej, dlaně a plosky nohou jsou bezsrsté a černě zbavené jako u dospělých gibonů (CHEYNE, 2010). Gibon bělobradý se vyskytuje v primárním i sekundárním stálezeleném tropickém pralese a rašeliništích (BUCKLEY et al., 2006; CHEYNE, 2007b). Strava se skládá z 63 % ovoce, 25 % mladých listů, 6 % fíků, 5 % květních pupenů a 1 % tvoří hmyz (NIJMAN et al., 2008; CHEYNE, 2010). Nejčastěji konzumovaným druhem je ovoce stromů druhu Diospyros bantamensis z čeledi Ebenaceae a druhu Syzygium garcinfolia z čeledi Myrtaceae (CHEYNE, 2010). Tato strava se liší v období sucha a dešťů, kdy se mění poměry vybraného jídla a jsou k dispozici atraktivní sezónní rostliny, např. v období sucha se zvýší konzumace mladých listů a květních pupenů na úkor ovoce (CHEYNE, 2010).

2.2. Paraziti gibonů

Literatura zabývající se parazitofaunou gibonů je poměrně chudá a nekompaktní. Většina parazitologických studií je zaměřena na parazity gastrointestinálního traktu (GÓMEZ et al., 1997) - primárně na helminty (YAMASHITA, 1963; LIM et al., 2008) a pouze jedna práce se týká jednobuněčných parazitů (LEVECKE et al., 2007). Navíc se všechny tyto práce zabývají gibony pouze okrajově v rámci komplexních přehledů parazitů u ostatních druhů zvířat v zoologických zahradách. Dále byl potvrzen výskyt malárie - Plasmodium hylobati Rodhain, 1941, Plasmodium youngi Eyles, Fong, Dunn, Guinn, Warren & Sandosham, 1964 a Plasmodium eylesi Warren, Bennet Shandosan & Coatney, 1965. Všichni zmínění původci malárie se u gibonů vyskytují přirozeně (EYLES et al., 1964; WARREN et al., 1965; COLLINS et al., 1972). O druhovém složení ektoparazitů neinformuje žádná nalezená práce.

Studiem parazitů u H. albibarbis ve volné přírodě se zabývali pouze HILSER et al. (2011), kteří se zaměřili na parazity gastrointestinálního traktu. V práci prezentují nálezy Entamoeba coli Grassi, 1879, Entamoeba histolytica Schaudinn, 1903 / dispar Brumpt, 1925, Troglodytella abrassarti Brumpt & Joyeux, 1912 a Balantidium coli Malmsten, 1857 z jednobuněčných a Schistosoma mansoni Sambon, 1907, Ascaris lumbricoides Linnaeus, 1758, Strongyloides sp., Trichostrongylus sp., „hookworms“ a Enterobius vermicularis Linnaeus, 1758 z mnohobuněčných. Autoři neuvádějí nalezená stádia. Práce LIM et al. (2008) se okrajově zabývá parazity u gibona bělobradého v Zoo Negara v Malajsii, kde se potvrdil nález zástupců „hookworms“ a Ascaris spp. Práce o ektoparazitech u tohoto druhu zatím neexistují.

Taxonomický přehled nalezených parazitů u zástupců čeledi Hylobatidae byl vypracován podle YAMASHITA (1963), GÓMEZ et al. (1997) a LEVECKE et al. (2007). Systém byl upraven podle URL BioLib (1999). Celkem bylo nalezeno 13 druhů jednobuněčných a 21 druhů mnohobuněčných.

Excavata kmen Metamonada třída Retortamonadea

řád Retortamonadida o Chilomastix mesnili Wenyon, 1910 třída Trepomonadea řád Giardiida o Giardia spp. Kunstler, 1882 řád Enteromonadida o Enteromonas hominis da Fonseca, 1915 třída Trichomonadea řád Trichomonadida o Trichomonas intestinalis Donné, 1836

Chromalveolata kmen Apicomplexa

třída Coccidiasina řád Eucoccidiorida o Cryptosporidium spp. Tyzzer, 1907 třída Aconoidasida

řád Haemosporida o Plasmodium eylesi Warren, Bennet Shandosan & Coatney, 1965 o Plasmodium hylobati Rodhain, 1941 o Plasmodium youngi Eyles, Fong, Dunn, Guinn, Warren & Sandosham, 1964 kmen Ciliophora třída Litostomatea

řád Entodiniomorphida o Troglodytella abrassarti Brumpt & Joyeux, 1912 řád Vestibuliferida o Balantidium coli Malmsten, 1857

Amoebozoa kmen Archamoebae třída Entamoeba o Endolimax spp. Keunen & Swellengrebel, 1913 o Entamoeba spp. Casagrandi & Barbagallo, 1895 o Iodamoeba bütschlii Prowazek, 1912

Opisthokonta kmen Platyhelminthes třída Cestoda řád Cyclophyllidea o Bertiella studeri Blanchard, 1891 o Hymenolepis sp. Weinland, 1858

20 kmen Nematoda třída Adenophorea řád Enoplida o Trichuris trichiura Linnaeus, 1771

třída Secernentea

řád Rhabditida o Strongyloides papillosus Wedl, 1856 o Strongyloides stercoralis Bavay, 1876

řád Strongylida o Oesophagostomum aculeatum Linstow, 1879 o Oesophagostomum blanchardi Railliet & Henry, 1912 o Oesophagostomum ovatum (Linstow, 1906) Railliet & Henry, 1912 o Oesophagostomum raillieti Travassos & Vogelsang, 1932 o Ancylostoma duodenale Dubini, 1843

řád Oxyurida o Enterobius vermicularis Linnaeus, 1758

řád Ascaridida o Probstmayria simiae Maplestone, 1931 o Probstmayria gorillae Kreis, 1955 o Ascaris lumbricoides Linnaeus, 1758

řád Spirudida o Physocephalus primus Maplestone, 1932 o Streptopharagus pigmentatus (Linstow, 1897) Baylis, 1923 o Streptopharagus baylisi Ortlepp, 1925 o Streptopharagus sandgroundi Lopéz-Neyra, 1951 o Dipetalonema digitatum Chandler, 1929 o Dirofilaria digitata Chandler, 1929 o Dirofilaria pongoi Vogel & Vogelsang, 1930

3. MATERIÁL A METODIKA

3.1. Charakteristika studovaného území

Celkem 15 vzorků trusu od 9 divokých gibonů druhu H. albibarbis bylo nasbíráno roku 2010 v Sabangau Forest catchment (dále SFc), který se rozkládá mezi řekami Seruyan a Barito, z oblasti Sabangau Forest. Celková rozloha Sabangau Forest catchment činí 7 200 km2, z toho cca 5 584 km2 tvoří zalesněná plocha, čímž se stává největším a nejlépe zachovaným územím v oblasti Centrálního Kalimantanu HUSSON et al. (2006, in BUCKLEY et al., 2006). V SFc je na severovýchodě vyčleněna plocha cca 500 km2 pro pozorování a výzkum (BUCKLEY, 2006). SFc je dán 2º 19ʼ severní šířky a 114º východní délky, nadmořská výška je cca 10 m n. m. Hlavním biotopem jsou tzv. peat-swamps, což jsou volně přeloženo „rašeliniště tropických lesů“. Jsou na vysokém stupni ohrožení (URL IUCN, 1991). Peat-swamp forests jsou popisovány jako „duální ekosystém“, kdy rozmanitý tropický deštný les roste na silné vrstvě rašeliny (URL OuTrop, 2012). Půda je tvořena především organickou hmotou s málo živinami a kyselostí pH <4. V porovnání s ostatními typy tropických lesů neoplývají rašeliniště na Borneu druhovou bohatostí ani fauny, ani flóry (URL IUCN, 1991; URL WWF, 2013). V Sabangau Forest bylo identifikováno 317 rostlinných druhů, z čehož 222 jsou stromy (URL OuTrop, 2012). Nejpočetnější jsou stromy z čeledi Dipterocarpaceae a Euphorbiaceae (SLIK et al., 2003). Les je každoročně zaplavován od října do června (CHEYNE, 2010), což kopíruje období dešťů, které začíná v listopadu a končí v dubnu. Období sucha naopak začíná v červnu a končí v říjnu (CHEYNE, 2007). Průměrná roční teplota je 26 ºC - 38 ºC a měsíční úhrn srážek činí průměrně 232 mm (HUSSON et al., 2008).

3.2. Materiál

Bylo analyzováno 15 vzorků trusu, které pocházely od 9 gibonů H. albibarbis. Vzorky byly sbírány neinvazivní metodou pracovníky Sabangau National Park v různých měsících v roce 2010 ihned po defekaci jedince bez sexuální či

22 věkové preference a okamžitě fixovány v plastových tubách s roztokem SAF (sodium-acetate-formaldehyd). Ke koprologickému vyšetření za účelem analýzy výskytu parazitů byla použita Ridleyho sedimentační metoda (POLDERMAN & RIPSTJA, 1993), kterou jsme částečně modifikovali přidáním většího množství fixační látky na začátku celého procesu. Podrobné informace o vzorcích, datech, hmotnostech, naměřených objemech a počtech záloh jsou uvedeny v tabulce. (Tab. 3).

Tab. 3. Data vzorků t m tuby jméno vzorek ♂/♀ datum (24 h) (g) Bruce Li 23 ♂ 26.2.2010 6:15 10,0882 Bruce Li 51 ♂ 16.5.2010 5:54 8,8513 Bruce Li 87 ♂ 15.8.2010 6:02 9,3691 Bruce Li 45? ♂ 27.6.2010 5:36 9,9 Captain 28 ♂ 16.3.2010 8:11 10,2797 Cheeka 29 ♂ 16.3.2010 9:21 9,1005 Chun Li 39 ♀ 29.3.2010 12:03 6,3804 Coklat 5 ♀ 11.1.2010 8:19 8,7678 Cynthia 103 ♀ 27.10.2010 8:25 10,6282 Cynthia 66 ♀ 27.6.2010 7:02 9,5101 Cynthia 52 ♀ 27.3.2010 4:40 10,0972 Jantan 10 ♂ 11.2.2010 15:11 7,5418 Neo 83 ♂ 8.8.2010 9:30 8,4672 Nikmat 47 ♀ 25.4.2010 10:05 9,69 Nikmat 49 ♀ 25.4.2010 11:18 9,73

Modifikovaná sedimentační metoda

1) Tubu se vzorkem zvážíme na analytických vahách. 2) Vzorek protřepeme, vylijeme do Petriho misky, přidáme 5 ml SAFu a pořádně promícháme. Poté prohlédneme pod stereoskopem. V případě nálezu makroskopicky viditelného parazita jej opatrně vložíme do eppendorfky se SAFem a uložíme k dalšímu zpracování.

3) Vzorek přelijeme přes sítko do čisté kádinky a přidáme dalších 5 ml SAFu. Vzorek v sítku mícháme skleněnou tyčinkou, dokud z něj kape kapalina. 4) Objem tekutiny přelijeme do odměrného válce. Uděláme si 3 zálohy a objem ve válci zapíšeme. Zbytek vzorku o známem objemu přelijeme do 15 ml plastové centrifugační zkumavky. 5) Dolijeme do 6 ml SAFem a poté ethylacetátem do 12 ml. 6) Odstřeďujeme v centrifuze 2 minuty na 2500 otáček. 7) Supernatant slijeme. 8) Z vrstvy suspenze nad sedimentem nabereme 2x pipetou 30 µl a přeneseme na podložní sklo a přikryjeme krycím sklem. Na jedno podložní sklo umístíme tedy dva vzorky, tj. 2x 30 µl pod dvěma krycími sklíčky. Celkem uděláme 3 podložní skla, každé o dvou vzorcích. Rohy krycích sklíček zafixujeme lakem na nehty a k hraně přidáme kapku fixáže GAP (amoniumpikrát : glycerol 1:1), která slouží k projasnění a obarvení objektů na preparátu.

Složení roztoku SAF  octan sodný 15g  kyselina octová 20 ml  formaldehyd 40% 40 ml  destilovaná voda 925 ml

3.3. Determinace parazitů ve vzorcích

Připravené preparáty byly prohlíženy pod mikroskopem Olympus BX 50 za použití diferenciálního interferenčního kontrastu dle Nomarského (Nomarski – DIC). Všechny fotografie byly zhotoveny v programu Micro Image a Stream Motion digitální kamerou DP70 a upraveny v programu Adobe Photoshop. Nalezení parazité byli zdokumentováni, změřeni (délka x šířka) a determinováni.

4. VÝSLEDKY

4.1. Přehled nalezených druhů parazitů

Celkem byly nalezeny 3 druhy zástupců z taxonu Protozoa, 2 druhy z taxonu Trematoda a 4 druhy z taxonu Nematoda. (Tab. 4). Fotografie jsou umístěny v příloze.

Protozoa

Balantidium sp. (Obr. 5)  prevalence 89 %  trofozoiti s viditelným makronukleem, vakuolami, peristomem i cytostomem a cíliemi  rozměry 18–65 µm x 11–55 µm (Ø 30 x 24 µm), n=22

Entamoeba sp. (Obr. 6)  prevalence 11 %  kulatá cysta s různým počtem jader (1–4)  rozměry 8 x 7 µm, n=1

Trematoda

Digenea sp. 1 (Obr. 7)  prevalence 11 %  střední vajíčko s víčkem na spodním pólu do špičky  rozměry 94 x 44 µm, n=1  šířka opercula 15 µm

Digenea sp. 2 (Obr. 8)  prevalence 11 %  malá džbánkovitá vajíčka s víčkem a symetrickými poutky  rozměry 31–43 µm x 20–25 µm (Ø 38 x 22 µm), n=3  šířka opercula 6–8 µm (Ø 7 µm)

Nematoda

Trichuris sp. (Obr. 9)  prevalence 22 %  nalezena hnědá tlustostěnná vajíčka se dvěma pólovými zátkami  rozměry 31–37 µm x 16–18 µm (Ø 35 x 17 µm), n=6

Strongyloides sp. (Obr. 10–14)  prevalence 89 % a) bezbarvá ovoidní vajíčka parazitické generace s obsahem naznačujícím formující se larvy L1 s rozměry 33–47 µm x 24–32 (Ø 38 x 27 µm), n=7 b) rhabditiformní larvy 200–280 µm x 8–12 µm (Ø 240 x 9 µm), n=15 c) 5 samců volně žijící generace - rozměry 194–319 µm x 10–11 µm (Ø 255 x 10 µm) - rozměry spikul 10–15 µm (Ø 12 µm) d) 1 samice volně žijící generace - rozměry 305 x 11 µm - rozměr od análního otvoru ke konci ocásku je 74 µm

Ancylostomatidae g. sp. (Obr. 15)  prevalence 44 %  bezbarvá tenkostěnná vajíčka se 4–8 blastomerami  rozměry 43–51 µm x 26–31 µm (Ø 47 x 29 µm), n=9

Probstmayria sp. (Obr. 16)  prevalence 33 %  přední části hlístic, utržené nejčastěji před a pod bulbem  Ø 230 x 43 µm, n=3

Neidentifikované druhy

Neidentifikovaný zástupce z taxonu Protozoa (Obr. 17)  prevalence 44 %  trofozoiti citrónkovitého tvaru s bičíky, jejichž počet se nedal přesně určit  rozměry 7–10 µm x 5–8 µm (Ø 9 x 7 µm), n=6

Tab. 4. Přehled parazitů u konkrétních jedinců

BL Cp Ce Co ChL Cy Ja Ne Ni Protozoa Balantidium sp. * * * * * * * * Entamoeba sp. * Neident. druh Protozoa * * * * Trematoda Digenea g. sp. 1 * Digenea g. sp. 2 * Nematoda Trichuris sp. * * Strongyloides sp. * * * * * * * * Ancylostomatidae g. sp. * * * * Probstmayria sp. * * *

Označení hvězdičkou „*“ potvrzuje přítomnost parazita.

Legenda k tab. 4:

BL – Bruce Li Cp – Captain Ce – Cheeka Co – Coklat ChL – Chun Li Cy – Cynthia Ja – Jantan Ne – Neo Ni – Nikmat

5. DISKUZE

Pro tuto práci bylo zpracováno celkem 15 vzorků z 9 divokých gibonů bělobradých. I přes velmi nízkou početnost zpracovaných vzorků a zároveň i malý počet jedinců byli nalezeni zástupci 11 rodů jednobuněčných i mnohobuněčných parazitů uvedených v předchozí kapitole.

Srovnání výsledků této bakalářské práce s jinými studiemi je poněkud obtížné, jelikož problematikou gastrointestinálních parazitů u gibona Hylobates albibarbis se zabývá pouze jediná práce (HILSER et al., 2011). Autoři analyzovali 122 vzorků trusu ze stejné lokality, ale bohužel není znám konkrétní počet zpracovaných vzorků u gibona bělobradého, protože zároveň zpracovávali i vzorky hulmana kaštanového (Presbystis rubicunda) a orangutana bornejského (Pongo pygmaeus) a vzorky početně nerozdělili. U gibona bělobradého popisují nález 6 druhů taxonu Protozoa: Entamoeba coli, Entamoeba histolytica/dispar, Troglodytella abrassarti, Balantidium coli a jeden neidentifikovaný druh, dále 1 druh taxonu Trematoda: Schistosoma mansoni a 6 druhů taxonu Nematoda: Ascaris lumbricoides, Strongyloides sp., Trichostrongylus sp., „hookworms“, Enterobius vermicularis a neidentifikovanou hlístici. Na rozdíl od jejich zjištění bylo v této práci nalezeno: dva druhy vajíček motolic, hlístice Trichuris sp. a části těla hlístice Probstmayria sp. Nepotvrdil se nález Entamoeba coli, Entamoeba histolytica/dispar, Troglodytella abrassarti, Schistosoma mansoni, Ascaris lumbricoides, Trichostrongylus sp. a Enterobius vermicularis.

Zástupci rodu Balantidium sp. byli nalezeni ve 14 z 15 vzorků, a to v nejvyšším počtu v porovnání s ostatními nalezenými parazity. Trofozoiti vykazovali vysokou morfometrickou variabilitu, nejmenší jedinci byli nalezeni u samice Nikmat, největší u samce Bruce Lee – u něj vakovky obsahovaly velké množství plných potravních vakuol, které podle BOGITSH et al. (2005) obsahují zbytky hostitelova epitelu, erytrocytů nebo škrobová granula. Rozměry balantidií byly menší než rozměry, které se uvádí v dostupné literatuře (JÍROVEC et al., 1952; BOGITSH et al., 2005 & SCHUSTER et al., 2008), tento nálevník navíc

28 nemá hostitelskou specifitu. Předmětem výzkumu by nadále mohl být molekulárně genetický výzkum tohoto rodu u primátů v jihovýchodní Asii, který by navázal na výzkum u širokého hostitelského spektra, včetně afrických primátů, který provádějí vědci z VFU Brno (POMAJBÍKOVÁ et al., 2013). Entamoeba sp. byla nalezena u 1 z 9 jedinců a nebyla určena do druhu. V cystách byla pozorována až 4 jádra. Rozměry i počet jader odpovídají podle URL DPDx (2013) Entamoeba hartmanni. Pro přesné určení druhu je nejvhodnější použití molekulárních metod. U 2 jedinců nalezená, morfometricky odlišná vajíčka motolic, je problematické zařadit. Vajíčko označené Digenea sp. 1 se podle určovacího klíče z URL USF HEALTH (2005) jedná o rod Echinostoma na základě velikosti, tloušťky stěny, přítomnosti a charakteru opercula. Morfologicky se také podobá rodu Fasciola, ale rozměry vajíček tohoto rodu jsou větší než u námi nalezeného druhu. Bohužel bylo nalezeno pouze jedno vajíčko, tudíž determinace do nižšího taxonu není možná. U Digenea sp. 2 je charakteristická malá velikost a přítomnost výrazných poutek, což je typické pro řád Opisthorchiida a rody Opisthorchis a Clonorchis. Jejich vývojový cyklus obsahuje jako druhého mezihostitele rybu, kterou pozře definitivní hostitel. U gibonů není známo, že by konzumovali (i mrtvé) ryby, čímž tyto rody motolic můžeme vyloučit. Hlístice rodu Trichuris byly determinovány u 2 z 9 jedinců. Zařazení do druhu není možné, protože vajíčka rodu Trichuris mají širokou variabilitu ve velikosti a jejich rozměry nejsou spolehlivou determinační metodou k určení této hlístice (YOSHIKAWA et al., 1989; REPTOVÁ, 2008). Kromě vajíček a rhabditiformních larev rodu Strongyloides, kteří byli potvrzeni u 8 z 9 jedinců, byla v jednom vzorku nalezena volně žijící dvojpohlavní generace. Díky tomu je možná přesnější druhová determinace. U primátů jsou podle YAMASHITA (1963) popisovány druhy S. papillosus, S. stercoralis a S. fuelleborni (syn. S. cebus Darling, 1911, S. simiae Hung & Hoeppli, 1923). Podle CHANDLER (1925) je pro determinaci důležitá vzdálenost mezi řitním otvorem a koncem ocásku u volně žijících samic a na přítomnosti, počtu a topografii kaudálních papil u samců. Autor rozděluje rod

Strongyloides na skupinu „stercoralis“, kde vzdálenost mezi análním otvorem a koncem ocásku samic je méně než 1/10 délky těla a samcům chybí kaudální papily a skupinu „papillosus“, do které spojuje druhy S. fuelleborni, S. cebus a S. simiae a délka ocásku samic přesahuje více než 1/10 délky těla a samci mají kaudální papily. LITTLE (1966) uvádí rozměry dospělců parazitické i volně žijící generace S. stercoralis. Na základě těchto znalostí můžeme druh S. stercoralis vyloučit z identifikace, tím pádem se jedná buď o S. papillosus nebo S. fuelleborni. Larvy se po kontaktu s okolním prostředím přeměňují v dospělou dvojpohlavní generaci během 24–48 hodin, což poukazuje na fakt, že sběr tohoto vzorku nebyl proveden ihned po defekaci jedince. Zástupci čeledi Ancylostomatidae byli nalezeni u 4 z 9 jedinců. V pracích zabývajících se gastrointestinálními parazity se částo uvádí anglický termín „hookworm“, který označuje rody hlístic Ancylostoma a Necator, jejichž vajíčka nelze od sebe morfologicky rozpoznat. Na Borneu je pravděpodobnější výskyt rodu Ancylostoma, protože Necator je situován spíše na americkém a africkém kontinentu (BOGITSCH et al., 2005). Zajímavostí je nález živorodých hlístic z rodu Probstmayria. U Hylobatidae jsou podle YAMASHITA (1963) dosud známy dva druhy: P. simiae Maplestone, 1931 u Hoolock hoolock a P. gorillae Kreis, 1955 u Nomascus concolor. Fragmenty nalezených předních částí těla samic morfologicky plně vyhovují rodové diagnóze (FILE, 1976; ANDERSON, 2000). Neidentifikovaný zástupce z taxonu Protozoa byl nalezen u 4 z 9 jedinců. Pravděpodobně spadá do taxonu Eopharyngia CAVALIER-SMITH (2003), který obsahuje diplomonády, enteromonády a retortamonády. Zástupci těchto taxonů zahrnují časté gastrointestinální bičíkaté parazity u člověka (BOGITSCH et al., 2005).

Práce je pilotní studií parazitofauny u divokých gibonů bělobradých na Kalimantanu. V budoucnu by bylo vhodné zaměřit se na přesnou druhovou determinaci nalezených parazitů.

6. POUŽITÉ ZDROJE

6.1. Literární zdroje

ASHTON E. H. & OXNARD C. A. 1964: Locomotor patterns in primates. Proceedings of the Zoological Society of London 142: 1–28.

ANDERSON R. C. 2000: Nematode parasites of vertebrates: their development and transmission, 2nd ed. Cabi Publishing, Oxon, United Kingdom.

BAKER J. R. 1973: Parasitic protozoa. Hutchinson University Library, London, United Kingdom.

BOGITSH B. J., CARTER C. E. & OELTMANN T. N. 2005: Human parasitology, 3rd ed. Elsevier, Amsterdam, pp. 79–81 + 340–345.

BORRIES C., SAVINI T. & KOENIG A. 2011: Social monogamy and the Great of infanticide in larger mammals. Behavioral ecology and sociobiology 65: 685–693.

BRANDON-JONES D., EUDEY A. A., GEISSMANN T., GROVES C. P., MELNICK D. J., MORALES J. C., SHEKELLE M. & STEWART C. B. 2004: Asian primate classification. International Journal of Primatology 25:97–164.

BROCKELMAN W. Y. & GITTINS S. P. 1984: Natural hybridization in the Hylobates lar species group: Implications for speciation in gibbons. In: PREUSCHOFT H., CHIVERS D. J., BROCKELMAN W. Y. & CREEL N. (eds.): The Lesser Apes: Evolutionary and Behavioural Biology. Edinburgh University Press, Edinburgh, pp. 498–532.

BROCKELMAN W. Y., REICHARD U., TREESUCON U. & RAEMAEKERS J. J., 1998: Dispersal, pair formativ and social structure in gibbons (Hylobates lar). Behavioral Ecology and Sociobiology 42: 329–339.

BUCKLEY C., NEKARIS K. A. I. & HUSSON S. J. 2006: Survey of Hylobates agilis albibarbis in a logged peat-swamp forest: Sabangau catchment, Central Kalimantan. Primates 47(4): 327–335.

CAVALIER-SMITH T. 2003: The excavate protozoan phyla Metamonada Grassé emend. (Anaeromonadea, Parabasalia, Carpediemonas, Eopharyngia) and Loukozoa emend. (Jakobea, Malawimonas): their evolutionary affinities and new higher taxa. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology 53: 1741–1758.

COLLINS W. E., CONTACOS P. G., GARNHAM P. C. C., WARREN M. & SKINNER J. C. 1972: Plasmodium hylobati: A malaria parasite of the gibbon. The Journal of Parasitology 58: 123–128.

COWLISHAW G. 1992: Song function in gibbons. Behaviour 121, pp. 131–153.

CHAN B. P. L., FELLOWES J. R., GEISSMANN T. & ZHANG J. 2005: Status Survey and Conservation Action Plan for the Hainan Gibbon -Version I (Last Updated November 2005). Kadoorie Farm & Botanic Garden Technical Report No. 3.: iii + 33.

CHANDLER A. C. 1925: The species of Strongyloides (Nematoda). Parasitology 17:426–433.

CHEYNE S. M. 2007a: Effects of meteorology, astronomical variables, location and human disturbance on the singing apes: Hylobates albibarbis. American Journal of Primatology 70: 1–7.

CHEYNE S. M. 2007b: Indonesian Gibbons - Hylobates albibarbis. In: ROWE N. (ED.): All the World's Primates. Pogonias Press Inc., Charlestown.

CHEYNE S. M., CHIVERS D. J. & SUGARDJITO J. 2008: Biology and behaviour of reintroduced gibbons. Biodiversity and Conservation 17(7): 1741–1751.

CHEYNE S. M. 2010: Behavioural ecology and socio-biology of gibbons (Hylobates albibarbis) in a degraded peat-swamp forest. In: SUPRIATNA J., GURSKY S. L. (eds.): Indonesian Primates. Springer, New York, pp. 121– 156.

CHEYNE S. M., THOMPSON C. H. J., PHILLIPS A. C., HILL R. M. C. & LIMIN S. H. 2007: Density and population estimate of gibbons (Hylobates albibarbis) in the Sabangau catchment, Central Kalimantan, Indonesia. Primates; Journal of Primatology 49(1): 50–56.

CROSLEY E. J., ELLIOT M. G., CHRISTIANS J. K. & CRESPI B. J. 2013: Placental invasion, preeclampsia risk and adaptive molecular evolution at the origin of the great apes: Evidence from genome-wide analyses. Placenta 34(2): 127–132.

DAL PRA G. & GEISSMANN T. 1994: Behavioural development of twin siamangs (Hylobates syndactylus). Primates 35: 325–342.

DIELENTHEIS T. F., ZAISS E. & GEISSMANN T. 1991: Infant care in a family of siamangs (Hylobates syndactylus) with twin offspring at Berlin Zoo. Zoo Biology 10: 309–317.

EYLES D. E., FONG Y. L., DUNN F. L., GUINN E., WARREN M., & SANDOSHAM A. A. 1964: Plasmodium youngi n. sp., a malaria parasite of the Mayalan gibbon, Hylobates lar lar. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 13: 248–255.

FILE S. K. 1976: Probstmayria gombensis sp. n. (Nematoda: Atractidae) from the Chimpanzee. The Journal of Parasitology 62(2): 256–258.

FLEAGLE J. G. 1999: Primate adaptation and evolution. 2nd ed., Calif.: Academic Press, San Diego.

FUENTES A. 1998: Re-evaluating Primate Monogamy. American Anthropologist 100: 890–907.

GEISSMANN T. 1989: Multiple births in catarrhine monkeys and apes - A review. 78 pp. Il Sedicesimo, Firenze, Italy, 78 pp. GEISSMANN T. 1991: A reassessment of age of sexual maturity in gibbons (Hylobates spp.). American Journal of Primatology 23: 11–22.

GEISSMANN T. 1993: Evolution of communication in gibbons (Hylobatidae). Ph.D. thesis, Anthropological Institute, Philosoph. Faculty II, Zürich University, Switzerland.

GEISSMANN T. 1995: Gibbon systematics and species identification. International Zoo News 42: 467–501.

GEISSMANN T. 2000: Gibbon songs and human music in an evolutionary perspective. In: WALLIN N. L., MERKER B. & BROWN S. (eds.): The origins of music. MIT Press, Cambridge, Massachusetts, pp. 103–123.

GEISSMANN T. 2002a: Duet-splitting and the evolution of gibbon songs. Biological Reviews of the Cambridge Philosophical Society 77: 57–76.

GEISSMANN T. 2002b: Taxonomy and evolution of gibbons. In: SOLIGO C., ANZENBERGER G. & MARTIN R. D. (eds.): Anthropology and primatology into the third millennium: The Centenary Congress of the Zürich Anthropological Institute (Evolutionary Anthropology Vol. 11, Supplement 1). Wiley-Liss, New York, pp. 28–31.

GITTINS S. P. & RAEMAEKERS J. J. 1980: Siamang, lar, and agile gibbons. In: CHIVERS D. J. (ed.): Malayan forest primates: ten years’ study in tropical rain forests. Plenum, New York, pp. 63–105.

GÓMEZ M. S., GRACENEA M., MONTOLIU I., FELIU C., MONLEON A., FERNANDEZ J. & ENSEŇAT C. 1997: Intestinal parasitism–protozoa and helminths–in primates at the Barcelona Zoo. Journal of Medical Primatology 25:419–423.

GROVES C. P. 1972: Systematics and phylogeny of gibbons. In RUMBAUGH D. M. (ed.): Gibbon and Siamang. Karger, Basel, pp. 1–89.

GROVES C. P. 2001: Primate Taxonomy. Smithsonian Institution Press, Washington.

HAIMOFF E. H. & GITTINS S. P. 1985: Individuality in the songs of wild agile gibbons (Hylobates agilis) of Peninsular Malaysia. American Journal of Primatology 8: 239–427. HILSER H. B., CHEYNE S. M. & EHLERS-SMITH D. A. 2011: Socioecology and Gastro-Intestinal Parasites of Sympatric Primate Species Inhabiting the Sabangau Peat-Swamp Forest, Central Kalimantan. American Journal of Primatology 74: 31–49.

HIRAI H., HAYANO A., TANAKA H., MOOTNICK A. R., WIJAYANTO H. & PERWITASARI-FARAJALLAH D. 2009: Genetic differentiation of agile gibbons between Sumatra and Kalimantan in Indonesia. In: LAPPAN S., WHITTAKER D. J. (eds.): The gibbons: new perspectives on small ape socioecology and population biology. Springer, New York, pp. 37–49.

HOVORKA J. 1954: Helmintologická diagnostika I - Laboratórna diagnostika helmintóz. Vydavateľstvo Slovenskej akademie vied, Bratislava, pp. 377.

HUSSON S. J, MCLARDY C. S., MORROGH-BERNARD H. C., D’ARCY L. J. & LIMIN S. H. 2006: The compression effect and orang-utan population decline in the Sebangau peat swamp forest 1996–2003. Biological Conservation (in press).

HUSSON S. J., CHEYNE S. M., MORROGH-BERNARD H. C., D’ARCY L. J. & HARRISON M. E. 2008: Orang-utan Tropical Peatland and Conservation Project Annual Report. University of Cambridge and University of Oxford, Cambridge.

JÍROVEC O., WENIG K., FOTT B., BARTOŠ E., WEISER J. & ŠRÁMEK – HUŠEK R. 1952: Protozoologie. Nakladatelství československé akademie věd, Praha, pp. 638.

JURÁŠEK V. & DUBINSKÝ P. 1993: Veterinárna parazitológia. Príroda a. s., Bratislava, pp. 382.

LAPPAN S. 2007: Social relationships among males in multi-male siamang groups. International Journal of Primatology 28: 368–387.

LEIGHTON D. R. 1987: Gibbons: territoriality and monogamy. In: SMUTS B. B. (ed.): Primate societies. University of Chicago Press, Chicago, pp. 135–145. LEVECKE B., DORNY P., GEURDEN T., VERCAMMEN F & VERCRUYSSE J. 2007: Gastrointestinal protoza in non-human primates of four zoological gardens in Belgium. Veterinary Parasitology 148: 236–146.

LIM Y. A. L., NGUIL R., SHUKRI J., ROHELA M. & MAT NAIM H. R. 2008: Intestinal parasites in various animals at zoo in Malaysia. Veterinary Parasitology 157(1–2): 154–159.

LITTLE M. D. 1966: Seven new species of Strongyloides (Nematoda) from Lousiana. The Journal of Parasitology 52: 85–97.

MARLER P. & TENAZA R. 1977: Signaling behavior of apes with special reference to vocalization. In: SEBEOK T. A. (ed.): How animals communicate. Indiana University Press, Bloomington, pp. 965–1033.

MARSHALL J. T. & MASHALL E. R. 1976: Gibbons and their territorial songs. Science 193:235–237.

MARSHALL J. T. & SUGARDJITO J. 1986: Gibbon systematics. In: SWINDLER D. R. & ERWIN J. (eds.): Comparative Primate Biology, vol. 1: Systematics, Evolution, and Anatomy. Alan R. Liss., New York, pp. 137–185.

MATHER R. 1992: A field study of hybrid gibbons in central Kalimantan, Indonesia. Ph.D. thesis, Cambridge University.

MUANGKRAM Y., TAWEETHAVONSAWAT P. & PATTANARANGSAN R. 2006: A survey of intestinal parasites in gibbons at Krabokkoo Breeding

Center Chachoengsao Province, Thailand. Proceedings of Asian Zoo and Wildlife Medicine Convetion 2006, 2.

NIJMAN V., RICHARDSON M. & GEISSMANN T. 2008: Hylobates albibarbis. IUCN Red List of Threatened Species 2012.

OKADA, M. 1985: Primate bipedal walking: Comparative kinematics. In: KONDO S. (ed.): Primate morphophysiology, locomotor analyses and human bipedalism, University of Tokyo, Tokyo, pp. 47-58.

POLDERMAN A. M. & RIJPSTA A. C. 1993: Medische parasitologie. 2nd herzine drunk, Bohn Stafleu Van Longhum.

POMAJBÍKOVÁ K., OBORNÍK M., HORÁK A., PETRŽELKOVÁ K., GRIM J. N., LEVECKE B., TODD A., MULAMA M., KIYANG J. & MODRÝ D. 2013: Novel Insights into the Genetic Diversity of Balantidium and Balantidium-like Cyst- forming Ciliates. PLoS Neglected Tropical Diseases 7(3): e2140.

RAEMAEKERS J. J., RAEMAEKERS P. M. & HAIMOFF E. H. 1984: Loud Calls of the Gibbon (Hylobates Lar): Repertoire, Organisation and Context. Behaviour 91(1): 146–189.

REICHARD U. 1998: Sleeping sites, sleeping places, and presleep behaviour of gibbons (Hylobates lar). American Journal of Primatology 46: 35–62.

REPTOVÁ Z. 2008: Morfologická variabilita vajíčok hlístic rodu Trichuris u primátov. Odborná práca, Veterinární a Farmaceutická Univerzita, Brno.

ROOS C. & GEISSMANN T. 2001: Molecular phylogeny of the major hylobatid divisions. Molecular Phylogenetics and Evolution 19: 486–494.

SLIK J. W. F., POULSEN A. D., ASHTON P. S., CANNON C. H., EICHORN K. A. O., KARTAWINATA K., LANNIARI I., NAGAMASU H., NAKAGAWA M., van NIEUWSTADT M. G. L., PAYNE J., PURWANINGSIH, SARIDAN A., SIDIYASA K., VERBURG R. W., WEBB C. O. & WILKIE P. 2003: A floristic

analysis of the lowland dipterocarp forests of Borneo. Journal of Biogeography 30: 1517–1531.

SCHUSTER F. L. & RAMIREZ-AVILA L. 2008: Current world status of Balantidium coli. Clinical Microbiology Reviews 21: 626–638.

TENAZA R. R. 1976: Songs, choruses and countersinging of Kloss gibbons (Hylobates klosii) in Siberut-island, Indonesia. Journal of Comparative Ethology 40(1): 37–52.

WARREN M., BENNETT G. F. & SANDOSHAM A. A. 1965: A new malaria parasite from the white-handed gibbon, Hylobates lar lar in Malaya. Singapore Medical Journal 6: 50.

YAMASHITA J. 1963: Ecological relationships between parasites and primates. Primates 4: 1–96.

YOSHIKAWA H., YAMADA M., MATSUMOTO Y. & YOSHIDA Y. 1989: Variations in egg size of Trichuris trichiura. Parasitology Research 75: 649– 654.

6.2. Internetové zdroje

BioLib, 1999: Biological Library. Dostupné z http://www.biolib.cz/cz/main/ . Verze z 20. 10. 2012.

DPDx, 2013: Division of Parasitic Disease and Malaria. Dostupné z http://dpd.cdc.gov/dpdx/HTML/Image_Library.htm. Verze ze 4. 2. 2013.

FÖRSTL MIROSLAV, 2012: Praktický atlas lékařské parazitologie II. Dostupné z http://parazitologicky.atlas-mikrobiologie.cz/. Verze z 20. 10. 2012.

GEISSMANN T., 2000: Gibbon Research Lab. Dostupné z http://www.gibbons.de/main/index.html. Verze z 20. 10. 2012.

IUCN, 2012: The IUCN Red List of Threatened Species. Dostupné z http://www.iucnredlist.org/. Verze z 20. 10. 2012.

USF HEALTH, 2005: Key to helminth eggs found in feces. Dostupné z http://health.usf.edu/publichealth/gh/parasitology/sem/helminthkey.htm. Verze z 16. 4. 2013.

OuTrop, 2013: The Orangutan Tropical Peatland Project. Dostupné z http://www.outrop.com/. Verze z 15. 3. 2013.

WWF, 2013: Southeastern Asia: Indonesia, Malaysia and Brunei. Dostupné z http://worldwildlife.org/ecoregions/im0104. Verze 15. 3. 2013.

7. PŘÍLOHY

Obr. 5. Balantidium sp. – trofozoit

Obr. 6. Entamoeba sp. – cysta

Obr. 7. Digenea sp. 1 - vajíčko

Obr. 8. Digenea sp. 2 – vajíčko

Obr. 9. Trichuris sp. – vajíčko

Obr. 10. Strongyloides sp. – vajíčko

Obr. 11. Strongyloides sp. – rhabditiformní larva

Obr. 12. Strongyloides sp. – rhabditiformní larva detail

Obr. 13. Strongyloides sp. – mladá samice volně žijící generace

Obr. 14. Strongyloides sp. – spikuly volně žijícího samce

Obr. 15. Ancylostomatidae g. sp. – vajíčko

Obr. 16. Probstmayria sp. – samice

Obr. 17. Neidentifikovaný druh z taxonu Protozoa