Molina, David. 2014. Patrones De Uso Invernal De Avoceta Americana En

UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR

ÁREA DE CONOCIMIENTO DE CIENCIAS DEL MAR DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA MARINA POSGRADO EN CIENCIAS MARINAS Y COSTERAS

TESIS

PATRONES DE USO INVERNAL DE AVOCETA AMERICANA (Recurvirostra americana, GMELIN 1789) EN MARISMAS NACIONALES , N AYARIT , M ÉXICO .

QUE COMO REQUISITO PARA OBTENER EL GRADO DE: MAESTRO EN CIENCIAS CON ORIENTACIÓN EN BIOLOGÍA MARINA PRESENTA :

ALBERTO DAVID MOLINA TOVAR

DIRECTOR : DR. R OBERTO CARMONA

LA PAZ , B.C.S., D ICIEMBRE DE 2014

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

Dedicatoria

A mis padres, Manuel y Bertha

A Stefanny

A mis hermanos, Aramara, Víctor, Leonardo, Antonio, Mónica, Dalí Emmanuel, y sobrinos, Víctor Gabriel, Yosseline, Fernanda, Ariadna y Nahat

A las Avocetas americanas

“Reconoce siempre que los individuos son fines en sí mismos, y no los utilices como meros medios para lograr tus fines”

Immanuel Kant

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

AGRADECIMIENTOS

La lista de agradecimientos debe ser larga, de antemano me disculpo por las omisiones, pero en lo posible trataré de incluir a todas las instituciones y personas, que directa o indirectamente, hicieron posible y me apoyaron para la culminación de este estudio.

Instituciones y personal:

Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca otorgada

Universidad Autónoma de Baja California Sur y posgrado de Ciencias Marinas y Costeras (UABCS-CIMACO) por todo lo aprendido en el curso de posgrado

Birdlife por el apoyo económico brindado y la confianza en el trabajo sobre Avoceta Americana

A Pronatura Noroeste A. C., por su apoyo en el desarrollo de este proyecto.

Ejido Francisco Villa, por las facilidades otorgadas y apoyo en el trabajo de campo.

Reserva de la Biosfera de Marismas Nacionales (REBIMN; CONANP) por el apoyo brindado tanto en campo como en diferentes aspectos administrativos.

A la División de Conservación de Hábitat de Aves del Servicio de Pesca y Vida Silvestre de los Estados Unidos de América, que a través del Acta para la Conservación de los Humedales de Norteamérica (NAWCA), que financió parcialmente este proyecto

Weber State University (WSU) por colaborar en la estancia en el Great Salt Lake, especialmente al Dr. John Cavitt.

Al Instituto Tecnológico de Bahía de Banderas, por permitirme utilizar sus instalaciones, en especial al Dr. Adrian Maldonado y la Dra. Patricia Salazar Silva, encargados del laboratorio de Ecología costera.

Linking Communities por el apoyo en la estancia en el Great Salt Lake.

Personas:

A Roberto Carmona, por su confianza y apoyo en todo el proceso, por la enseñanza y conocimiento brindados en campo, laboratorio y salón de clase.

A mi director y revisores de tesis: Dr. Roberto Carmona, Dr. Jonh Cavitt, Dr. Héctor Reyes Bonilla y Dr. Sergio Flores. Por sus sugerencias, correcciones y críticas al presente estudio. David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

A mis profesores de posgrado: Dr. Roberto Carmona, Dr. Héctor Reyes Bonilla, Dr. Sergio Flores, Dr. Carlos Rangel, Dr. Fausto Santiago y Dr. Juan Guzmán, por todo lo enseñado durante este período.

Al Dr. Scott Demers y Dr. John Cavitt por aclararme dudas respecto a la Avoceta americana.

A mis compañeros de Nayarit por su apoyo en la toma de datos durante el trabajo de campo, en especial a Stefanny Villagómez, Emmanuel Miramontes, Eduardo Cortés, Jonathan Vargas, Carely Sierra Beltrán y Yanet Aguilar.

A mis compañeros del laboratorio de aves de la UABCS, que me apoyaron tanto en campo como en laboratorio: Luis F. Mendoza, Nallely Arce, Víctor Ayala, Gabriela Gutierrez, Fabiola Molina y Gerardo Marrón.

A la banda de Utah, en especial a John Cavitt y su familia, Don S. Paul, Nacole Wilson, Mónica Linford, Marcela Castellino, Rommy Soto, Valerie Frokjaer, Yae Bryner, Lindsay Neff, Stephen Rumsey y Haylie Cox.

A la Comunidad de Pancho Villa, especialmente a Doña Concepción Polanco ( Doña Chona ) y toda su familia, por su calidez y apoyo durante mi estancia en Francisco Villa, a Don Nicolás (comisariado ejidal), y a Teodosio “Tocho” y Uriel Polanco por guiar la panga.

A mi familia, mi padre Manuel Molina y mi madre Bertha Tovar Espinoza por todo su apoyo; a Stefanny por su apoyo y amor incondicional, a mis hermanos Antonio, Aramara, Víctor, Mónica, Leonardo y el pequeño Dalí Emmanuel, a Tomás Pacheco, y mis sobrinos Víctor Gabriel, Yosseline, Fernanda, Ariadna y Nahat.

A mis amigos del Posgrado, en especial a Carlos Hernández Gómez, Roberto Rodríguez y Nathaniel Rivera, por hacer mi estancia más amena y divertida.

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

ÍNDICE

RESUMEN …………………………...... i

ABSTRACT……………………… ...... ii

LISTA DE FIGURAS ...... iii

LISTA DE TABLAS ...... vi

1. INTRODUCCION...... 1

1.1. Aves playeras ...... 1

1.2. Aves playeras y conservación ...... 3

1.3. Marismas Nacionales y la conservación de las aves…………………...... 4

2. ANTECEDENTES ...... 5

2.1. Avoceta americana (Recurvirostra americana, Gmelin, 1789) ...... 5

2.2. Reproducción, migración e invernación ...... 7

2.3. Aves playeras y presas potenciales...... 10

2.4. Población de Avoceta americana ...... 11

3. JUSTIFICACIÓN ...... 12

4. OBJETIVOS ...... 13

Objetivo general ...... 13

Objetivos particulares ...... 13

5. ÁREA DE ESTUDIO ...... 14

5.1. Marismas Nacionales ...... 14

5.2. Laguna El Chumbeño ...... 16

6. MÉTODOLOGÍA ...... 18

6.1. Metodología de los censos en Marismas Nacionales ...... 18

6.1.1. Área de estudio ...... 18

6.1.2. Censos de Avoceta americana en Marismas Nacionales ...... 20

6.2. Metodología de los censos en la laguna El Chumbeño ...... 20

6.2.1. Área y período de estudio ...... 20 David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

6.2.2. Censos de Avoceta americana en la Laguna El Chumbeño ...... 21

6.3. Plan de Monitoreo de Avoceta americana en Marismas Nacionales ...... 22

6.4 Estructura poblacional por sexos y grupo de edad ...... 23

6.5 Estrategias de forrajeo ...... 25

6.6 Presas potenciales ...... 26

6.6.1. Sitios de recolecta ...... 26

6.6.2. Toma de muestras ...... 27

6.7. Patrones de actividad y uso del sitio ...... 28

6.8. Análisis de los datos...... 29

6.8.1. Abundancia y densidad temporal ...... 29

6.8.2. Estructura poblacional ...... 29

6.8.3. Estrategias de forrajeo ...... 30

6.8.4. Presas potenciales ...... 30

6.8.5. Actividades y uso del sitio (profundidades) ...... 30

7. RESULTADOS ...... 32

7.1 Abundancia y distribución temporal de Avoceta americana en Marismas Nacionales ...... 32

7.2 Cambios temporales en la abundancia en los tres sitios de mayor importancia ...... 33

7.3. Plan de Monitoreo ...... 34

7.4. Abundancia y densidad en los sitios seleccionados dentro de la laguna El Chumbeño ...... 37

7.5. Estructura Poblacional ...... 40

7.5.1. Proporción de machos y hembras ...... 40

7.5.2. Grupo de Edad ...... 42

7.6. Estrategias de Forrajeo ...... 43

7.6.1. Estrategias ...... 43

7.6.2. Agresiones ...... 47

7.7 Presas potenciales: Comunidad de Invertebrados ...... 48

7.8 Actividad y Uso de Hábitat ...... 51 David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

8. DISCUSION ...... 56

8.1. Abundancia y distribución ...... 56

8.2. Plan de Monitoreo ...... 58

8.3. Densidad...... 60

8.4. Estructura poblacional...... 61

8.4.1. Proporción de sexo...... 61

8.4.2. Grupo de Edad...... 63

8.5 Estrategias de forrajeo...... 64

8.5.1. Estrategias...... 64

8.5.2. Agresiones...... 66

8.6 Presas potenciales: comunidad de invertebrados...... 67

8.7. Actividades y uso de hábitat ...... 70

8.7.1. Actividades ...... 70

8.7.2. Uso del Sitio ...... 71

8.7.3. Actividades y uso del sitio ...... 72

9. DISCUSION GENERAL ...... 74

10. LITERATURA CITADA ...... 76

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

RESUMEN

La Reserva de la Biosfera Marismas Nacionales (MN) está incluida en la Red Hemisférica de Reservas para Aves Playeras, como un sitio de importancia internacional (1992). Una de las especies más abundantes en la zona es la Avoceta Americana ( Recurvirostra americana ), pues en el área inverna el 9% de su población ( c.a. 40,000 aves). Pese a esta importancia existe poca información sobre su estancia invernal. Por lo que en el estudio presente determinamos las abundancias de la especie en todo MN, con cuyos resultados se propuso un plan de monitoreo. Además en la laguna numéricamente más importante (Chumbeño 50% de los registros totales), se determinaron la densidad y abundancia, las actividades, estructura poblacional por sexo y edad, las técnicas de alimentación y la abundancia de presas potenciales en dos períodos invernales (2011-2012 y 2012-2013). La mayor parte de las avocetas (60%) fueron observadas en alimentación y descanso a más de 10 cm de profundidad. Observamos un claro predominio de adultos (80%), pero proporción similar de hembras y machos. Las técnicas de alimentación más frecuentes fueron las táctiles (segado, chapuzón y barrido) en relación al predominio de los artrópodos (Copepoda, Corixidae y Chironomidae). Los movimientos migratorios iniciaron en las primeras semanas de marzo y las hembras antecedieron a los machos, posiblemente debido a que son éstas las que producen los huevos, lo que las obligaría a aprovechar de manera temprana los recursos en sitios más norteños . Adicionalmente se observó una mayor proporción de machos en áreas con una mayor salinidad y cobertura de manglar, por lo que aparentemente existe segregación por sexo al menos a escala local, lo que disminuye la competencia intraespecífica. Por lo que la laguna El Chumbeño es el humedal de mayor importancia para la especie en Marismas Nacionales.

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

ABSTRACT

The Marismas Nacionales Biosphere Reserve is included in the WHSRN (International site). One of the most abundant species in the area is the American Avocet ( Recurvirostra americana ), since 9% of its population (40,000 birds) wintering in the area. Despite this importance, there is little information about winter stay. So in the present study we determined the activity patterns, population structure, feeding techniques and potential prey on two winter periods (2011-2012 and 2012-2013) in the numerically most important wetland for this species within the reserve (Laguna Chumbeño). We determined through observation the activities and the depth at which the individuals were seen, the sex (by the silhouette of the bill) and age (plumage, only in early winter). Also recorded the frequency use of nine feeding techniques and determine potential prey with mud samples, collected at sites where birds were fed. Most avocets were observed feeding and resting, more than 10 cm deep in water. We observed a prevalence of adults (80%) and males (52%). The most common feeding techniques were tactile (scything, dunking and sweeping) and the main potential prey were arthropods (Copepoda, Corixidae and Chironomidae). Apparently migration started during the first weeks of March, and females precede males. Also we recorded a higher proportion of males in higher salinity areas and mangrove cover, that there is some evidence of sex segregation at least locally.

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

Lista de Figuras

Figura 1. Avoceta americana ( Recurvirostra americana, Gmelin 1789 ); plumaje reproductivo (izquierda) y plumaje básico (derecha)...... 6

Figura 2 . Distribución de Avoceta americana. El área de reproducción indica presencia sólo en el período reproductivo; las porciones de residente anual implican presencia todo el año; la residencia invernal/migratoria indica presencia sólo durante los períodos migratorios e invernales (tomado y modificado de Robinson et al. , 1997)...... 7

Figura 3. Región de Marismas Nacionales. Complejo de humedales (esteros y lagunas costeras) ubicado hacia la porción sur del Noroeste de México...... 15

Figura 4. Localización de la laguna El Chumbeño en Marismas Nacionales, Nayarit...... 17

Figura 5. Localización de las zonas de estudio y unidades de conteo en la laguna El Chumbeño, Nayarit. Ver Tabla II para su correspondencia con los nombres; los poblados Francisco Villa y Pescadero son señalados (Imagen tomada del programa Google Earth, 2009)...... 22

Figura 6. Macho (izquierda) y hembra (derecha) de Avoceta americana, nótese la clara diferencia en la curvatura del culmen...... 23

Figura 7. Juveniles (izquierda) y adulto (derecha), ambos en plumaje de invierno. Nótese el color canela en el cuello de los juveniles, y la coloración parduzca de plumas coberteras...... 24

Figura 8. Jeringa modificada para la extracción de muestras de sedimento (Tomado de Fleeger et al., 1988)...... 27

Figura 9. Abundancia temporal de Avoceta americana en Marismas Nacionales, durante su estancia no reproductiva 2010-11...... 33

Figura 10. Abundancia temporal de los tres humedales con mayor número de registros de Avoceta americana en Marismas Nacionales. Los datos están expresados en porcentaje (%) tomando en consideración la abundancia de los tres sitios como abundancia total (100%)...... 34

Figura 11 . Relación entre la abundancia de Avoceta americana en todo el sistema y en las cinco zonas seleccionadas. Se muestra la ecuación obtenida y su coeficiente de determinación...... 36

Figura 12. Relación entre la abundancia total de Avoceta americana observada en Marismas Nacionales y la abundancia calculada proveniente del plan de censos...... 37

Figura 13. Abundancia promedio en Laguna El Chumbeño (barra), error estándar (línea) y homogeneidad de grupos (igualdad en la literal) para los meses de estudio. Datos combinados de las temporadas 2011-12 y 2012-13...... 38 David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

Figura 14. Densidad promedio en Laguna El Chumbeño (barra), error estándar (línea) y homogeneidad de grupos (igualdad en la literal) para los meses de estudio. Datos combinados de las temporadas 2011-12 y 2012-13...... 39

Figura 15. Densidad promedio en Laguna El Chumbeño (barra), error estándar (línea) y homogeneidad de grupos (igualdad en la literal) para los meses de estudio y sitios. Datos combinados de las temporadas 2011-12 y 2012-13...... 39

Figura 16. Proporción de machos y hembras por mes y sitio (PV=Pancho Villa; EF= El Fraile; H=Hembras, M=Machos) dentro de la laguna El Chumbeño, Marismas Nacionales, Nayarit. ... 41

Figura 17. Proporción de sexos en dos sitios seleccionados en la Laguna El Chumbeño, Marismas Nacionales, Nayarit. Promedio (barra) y error estándar (línea)...... 41

Figura 18. Proporción por grupo de edad, adultos y juveniles de Avoceta americana en los dos sitios seleccionados en la laguna El Chumbeño...... 42

Figura 19. Proporción por grupo de edad en la laguna El Chumbeño para los dos períodos invernales analizados...... 42

Figura 20. Frecuencia de uso de estrategias de forrajeo de Avoceta americana durante el período invernal en Marismas Nacionales. Se muestra promedio (barra), error estándar (líneas) y homogeneidad de grupos (igualdad en la literal)...... 43

Figura 21. Frecuencia promedio de intentos por minuto por Avoceta americana (barra), error estándar (línea) y homogeneidad de grupos (igualdad en literal), durante el período de estudio. 44

Figura 22. Frecuencia promedio de intentos por minuto por Avoceta americana (barra), de cada estrategia de forrajeo durante el período de estudio. Se muestra el error estándar (línea)...... 45

Figura 23. Frecuencia promedio de intentos por minuto por cada sexo de Avoceta americana (barra), de cada estrategia de forrajeo. Se muestra el error estándar (línea)...... 46

Figura 24. Registros totales de invertebrados durante el invierno en la laguna El Chumbeño. La barra indica promedios y la línea error estándar. Grupos homogéneos (igualdad en literal)...... 49

Figura 25. Abundancia de invertebrados por sitio y mes en la laguna El Chumbeño. Se indica el promedio (barra) y error estándar (línea)...... 49

Figura 26. Abundancia de invertebrados por sitio, mes y grupo taxonómico en la laguna El Chumbeño (PV=Pancho Villa, EF= El Fraile)...... 50

Figura 27. Abundancia de invertebrados por sitio (PV= Pancho Villa, EF= El Fraile) y por grupo taxonómico en la laguna El Chumbeño, Marismas Nacionales...... 51 David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

Figura 28. Proporción de las actividades de Avoceta americana por sitio en la laguna El Chumbeño. (PV=Pancho Villa, EF=El Fraile. Ot=Otros, RS= Descanso, AL=Vigilancia, AC=Acicalamiento, FD= Alimentación)...... 52

Figura 29. Abundancia de de Avoceta americana en diferentes profundidades del cuerpo de agua (IWD0=sustrato seco, IWD1=sustrato lodoso, IWD2=profundidad hasta 10 cm, IWD3=profundidad hasta 17 cm, IWD4=profundidad mayor a 17 cm.). Error estándar (línea) y grupos homogéneos (literales)...... 52

Figura 30. Abundancia de Avocetas americanas realizando diferentes actividades en la laguna El Chumbeño durante el período invernal. (FD=Alimentación, AL= Vigilancia, AC=Acicalamiento, OT= Otros, RS= Descansando). Error estándar (línea) y grupos homogéneos (literales)...... 53

Figura 31. Proporción temporal de las diferentes conductas observadas (FD=Alimentación, AL= Vigilancia, AC=Acicalamiento, OT= Otros, RS= Descansando)...... 53

Figura 32. Proporción de Avoceta americana en cada nivel de profundidad (IWD; véase Figura 32 para abreviaciones) en la laguna El Chumbeño...... 54

Figura 33. Actividades de la Avoceta americana a diferentes profundidades en la laguna El Chumbeño durante el invierno (FD=alimentación, AL= vigilancia, AC=acicalamiento, OT= otros, RS= descansando, IWD0=sustrato seco, IWD1=sustrato lodoso, IWD2=profundidad hasta 10 cm, IWD3=profundidad hasta 17 cm, IWD4=profundidad mayor a 17 cm.)...... 54

Figura 34. Sitios seleccionados en Marismas Nacionales para el Plan de Monitoreo de Avoceta americana; los cinco sitios concentran el 92% de los registros para la especie en la región...... 59

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

Lista de Tablas

Tabla I. Distinciones y decretos que señalan y protegen la elevada biodiversidad y riqueza paisajística de Marismas Nacionales, Nayarit...... 5

Tabla II. Área de los sitios seleccionados y unidades de conteo……………………………...…21

Tabla III. Abundancia mensual de Avoceta americana en los humedales visitados durante el período de estudio (2010-2011) en Marismas Nacionales...... 32

Tabla IV. Registros totales de Avoceta americana en cada uno de los humedales, en orden descendente, registros acumulados, porcentaje del número total de registros y coeficiente de determinación, para cada caso. Se resalta el sitio de corte, es decir en la parte superior de la tabla se ubican los cinco sitios seleccionados. Estos datos fueron obtenidos durante la temporada de estudio 2010-2011...... 35

Tabla V. Abundancias mensuales (2011-2012) de las áreas seleccionadas por el plan de censos, el de todas las áreas y la calculada. Se muestra el porcentaje de diferencia entre la abundancia calculada y la de todo el sistema (todas las áreas)...... 36

Tabla VI. Grupos homogéneos de las proporciones de hembras durante el período de estudio. . 40

Tabla VII. Grupos homogéneos de técnicas de forrajeo durante el período invernal (BARR=barrido, ZAM=zambullida, SEG= segado, OTR=otros)...... 45

Tabla VIII. Número de tropas de alimentación de Avoceta americana por sitio y mes en la laguna El Chumbeño ...... 46

Tabla IX. Especies asociadas a las tropas de alimentación de Avoceta americana en la laguna El Chumbeño, Marismas Nacionales. Migratoria (*) ...... 47

Tabla X. Grupos de invertebrados registrados en el sedimento en la laguna El Chumbeño, Marismas Nacionales, Nayarit, invierno 2012-2013...... 48

Tabla XI. Patrón de actividades de Avoceta americana en humedales de Norteamérica. Las cantidades indican porcentaje...... 70 David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

1. INTRODUCCIÓN 1.1. Aves playeras A nivel mundial se han registrado 217 especies de aves playeras, las cuales conforman un grupo típicamente migratorio (Orden Charadriiformes: Subórdenes Charadri y Scolopaci; Harrison, 1990). En la región Neártica se localizan poblaciones reproductivas de 49 especies (AOU, 1998), de las cuales al menos el 82% utiliza las áreas tropicales y templadas de México, Centro y Sudamérica durante la migración y el período invernal (Myers et al., 1987). En México se han observado 53 especies, pertenecientes a seis familias: Burhinidae (1 especie), Recurvirostridae (2), Haematopodidae (2), Charadriidae (10), Jacanidae (1) y Scolopacidae (37; Semarnat, 2008). De las especies registradas en el país, cinco son residentes, seis presentan fracciones poblacionales migratorias y residentes, siete son ocasionales y 35 son migratorias e invernantes (Howell & Webb, 1995; Semarnat, 2008). La aparente contradicción entre el número de especies para la región Neártica (49) y las 53 vistas en el país es causada por la presencia esporádica de algunas aves de otras regiones biogeográficas (Carmona et al ., 2003; Semarnat, 2008). En Norteamérica, las aves playeras migran miles de kilómetros desde las áreas de reproducción (e.g. tundra ártica) hasta sus cuarteles de invernada (e.g. Marismas Nacionales). Las aves playeras realizan sus movimientos por tres grandes corredores migratorios: Atlántico, Transcontinental y Pacífico (Morrison & Myers, 1987; Skagen & Knopf, 1994; Shuford et al., 2002). Durante sus movimientos enlazan una gran cantidad de sitios, a lo que se denomina conectividad migratoria (Davidson et al., 1998; Drent et al., 2006; Piersma, 2007). Las estrategias migratorias de las aves playeras se consideran de las más complicadas y variadas, creando patrones de distribución y uso en las diferentes regiones (Paulson, 1993; Skagen & Knopf, 1994; Carmona et al., 2004), esto les permite aprovechar de manera cíclica recursos en lugares que no soportarían una explotación continua, por lo que dependen de una serie de sitios, principalmente humedales, a lo largo de sus rutas (sitios eslabonados; Myers et al., 1987; Howes & Bakewell, 1989; Skagen & Knopf, 1993). Las aves playeras además de los ambientes intermareales (Colwell, 1993; Colwell & Sundeen, 2000), pueden utilizar humedales interiores, temporales y permanentes (Strauss et al., 2002; Smart & Gill, 2003), naturales y artificiales (Evans & Harris, 1994; Danemann et al ., 2002; Zamora- Orozco et al., 2007), arrozales e incluso ambientes terrestres (Colwell & Dodd, 1997; Long & Ralph, 2001; Shuford et al., 2007). En esta gama de humedales, se enfrentan a condiciones ambientales fluctuantes, por lo que el uso de estos hábitats es un proceso dinámico influenciado por factores bióticos y abióticos (Grant, 1984; Yates et al., 1993; Warnock & Takekawa, 1995; Colwell et al.,

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

2003; Rogers et al., 2006), a estos factores se suma la perturbación derivada de distintas actividades humanas (Smit & Visser, 1993; Powers & Glimp, 1996). Aunado a lo anterior, presentan densidades altas en las áreas de invernada, por lo que la competencia por recursos tróficos o por interferencia (i.e. agresividad intra e interespecífica) ha sido señalada como un factor que afecta el éxito de forrajeo, los patrones de conducta y la condición corporal de las aves durante el invierno (Recher & Recher, 1969; Goss-Custard, 1980; Carmona et al., 2005; Sherry et al., 2005); sin embargo, Evans (1976) señala que las demandas energéticas de las aves playeras tienden a disminuir en el período invernal, lo que acarrea ajustes fisiológicos y conductuales (McNeil & Rodríguez, 1996; Vezina et al., 2007). También la depredación (o riesgo de depredación), ha sido señalada como un factor que afecta los patrones de migración e invernación en algunas especies (Butler et al ., 2003; Lank et al ., 2003; Pomeroy, 2006; Fernández & Lank, 2010). Los patrones de segregación geográfica entre sexos y/o grupos de edad durante la migración e invernación o segregación diferencial, han sido explicados en función del tamaño corporal y la velocidad de ganancia en peso, la competencia y las relaciones de dominancia, la mortalidad en juveniles, el desgaste y muda del plumaje, la presencia de depredadores, la accesibilidad y distribución de las presas y la premura por llegar a los sitios de reproducción para establecer territorios (Ketterson & Nolan, 1983; Cristol et al ., 1999; Shepherd et al., 2001; Nebel et al., 2002; Lank et al., 2003; Mathot et al., 2007). Por lo tanto para las aves playeras resulta crítica la disponibilidad de humedales en el invierno que brinden refugio y recursos tróficos para cubrir las demandas energéticas, que les permita realizar una migración, reproducción y muda exitosas (Evans, 1976; Baldassare & Fisher, 1984; Skagen & Knopf, 1993). En los últimos años ha crecido el interés en las áreas de paso y sitios de invernación, tanto en zonas templadas (Skagen & Knopf, 1993; Warnock et al ., 1998; Shuford et al ., 2002), como tropicales (Fernández et al ., 2004; Buehler et al ., 2004; Johnston-González et al. , 2006). Dado que las aves playeras suelen ocurrir en grandes números en sitios relativamente pequeños, son particularmente susceptibles a los disturbios, de hecho parte del interés en el grupo surge a raíz de las declinaciones poblacionales que diferentes especies han presentado, disminuciones que se atribuyen principalmente a la pérdida y fragmentación de los humedales (Myers et al., 1987; Bart et al., 2007; Andres et al., 2012). Lo anterior ha obligado a plantear la pertinencia de un programa de monitoreo estandarizado a largo plazo, principalmente durante el período no reproductivo, cuando la mortalidad es típicamente mayor (Skagen et al., 2003; Robinson et al., 2005; Bart et al., 2007).

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1.2. Aves playeras y conservación La conservación de las aves playeras implica, ente otras acciones, proteger y manejar los humedales que utilizan durante el período no reproductivo (Myers, 1983). Para hacer esto se requiere establecer la conectividad migratoria y realizar estudios sobre las poblaciones de aves playeras y sus presas (Howes & Bakewell, 1989), además de identificar las amenazas directas hacia las aves (e.g. cacería y pérdida de hábitat; Smit et al., 1989; Bildstein et al., 1991) e indirectas (e.g. disminución de recursos por sobrepesca; Niles et al., 2009). La publicación de los Planes de Conservación de Aves Playeras en Canadá (Donaldson et al., 2000) y en los Estados Unidos (Brown et al., 2001), tiene como objetivo promover acciones de investigación, restauración y manejo de humedales en áreas de reproducción y parada en Norteamérica, encaminados a mantener o mejorar los tamaños poblacionales de las diferentes especies. En contrapartida en México fue publicada la Estrategia para la conservación y manejo de las aves playeras y sus hábitats en México (Semarnat, 2008). En la cual se indica que resulta imprescindible promover la conservación de las aves playeras y sus hábitats, a través de programas y actividades de investigación, conservación, manejo y aprovechamiento sustentable donde se involucre a diferentes sectores de la sociedad. Dada la heterogeneidad ambiental y social del país, la República mexicana fue dividida en seis regiones operativas: Noroeste, Norte-centro, Pacífico sur, Centro, Noreste y Península de Yucatán. La Región Noroeste está conformada por Baja California, Baja California Sur, Sonora, Sinaloa y Nayarit (Semarnat, 2008). Esta última región es particularmente importante para las aves playeras (Morrison et al., 1992; Page et al., 1997; Engilis et al., 1998). Debido, en parte, a su ubicación geográfica, pues marca la frontera entre los reinos biogeográficos Neártico y Neotropical, representa el final sureño de la ruta migratoria para muchas especies y es utilizada como área de paso obligado para individuos que invernan en regiones más australes (Carmona & Danemann, 2013). Así en el noroeste de México se concentran las poblaciones más numerosas de aves playeras a nivel nacional (Engilis et al., 1998; Carmona et al ., 2004; Morrison & Ross, 2009; Carmona et al., 2011a; Carmona-Islas et al., 2013). Como un reflejo de lo anterior, la mayor cantidad de investigaciones sobre aves playeras (70%) en el país han sido realizadas en esta región (Carmona et al., 2011b). Uno de los mayores esfuerzos de conservación para con este grupo taxonómico lo realiza la Red Hemisférica de Reservas de Aves Playeras (RHRAP, en adelante; Myers et al., 1987), la red tiene como objetivo identificar y reconocer los sitios de mayor importancia para las poblaciones de aves playeras en el Continente Americano y promover su conservación. La RHRAP ha identificado

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11 sitios en el noroeste de México, lo que representa el 32% de los sitios en la costa del Pacífico de Norteamérica y el 68% de los reconocidos a nivel nacional. Entre las especies prioritarias para el noroeste mexicano se incluyen aquellas que presentan en el país 30% o más de su población total (criterio de la RHRAP), como: el picopando canelo (Limosa fedoa ), el playerito occidental ( Calidris mauri ), el playero rojizo del Pacífico ( Calidris canutus roselaari ), el costurero pico-corto ( Limnodromus griseus caurinus ), el chorlo nevado (Charadrius nivosus ), el ostrero americano ( Haematopus palliatus frazari ) y la avoceta americana (Recurvirostra americana; Palacios et al ., 1994; Carmona et al ., 2008; Morrison & Ross, 2009; Carmona & Danemann, 2013).

1.3. Marismas Nacionales y la conservación de las aves En el noroeste de México uno de los primeros sitios en ser reconocido por su importancia para las aves playeras fue Marismas Nacionales, un extenso sistema estuarino-lagunar ubicado entre el sur de Sinaloa y el noroeste de Nayarit (Leopold, 1959). La importancia de Marismas Nacionales ha sido reconocida por diferentes instancias: en 1992 la RHRAP la designó como sitio de Importancia Internacional, por ser utilizado por al menos 100,000 aves playeras al año, particularmente por grupos numerosos de Avoceta americana (Morrison et al ., 1992; Morrison et al., 1994). La Convención de Ramsar (1995) designó la región como un humedal Sitio Ramsar, por su valor para las comunidades y la vida silvestre. Posteriormente, en 1998 fue incluida en el listado de las Áreas de Importancia para la Conservación de las Aves de México (AICA C-65). Asimismo, la Iniciativa para la Conservación de las Aves de América del Norte (NABCI, por sus siglas en inglés), reconoce a Marismas Nacionales como uno de los sitios más importantes para la conservación de las aves migratorias a nivel continental (Tabla I). Adicionalmente la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad considera a Marismas Nacionales como una región prioritaria marina, terrestre e hidrológica (CONABIO, 2001). Recientemente fue decretada como Área Natural Protegida, bajo la categoría de Reserva de la Biosfera (DOF, 2010), por su cobertura de manglar, su importancia para la vida silvestre, entre la que sobresalen el jaguar ( Panthera onca ), el cocodrilo de río ( Crocodylus acutus ) y las aves migratorias, y además por el aprovechamiento humano constante, por lo que las necesidades de su conservación se ven incrementadas (CONANP, 2005). Una de las especies de aves migratorias que más sobresale por su abundancia en Marismas Nacionales es la Avoceta americana ( Recurvirostra americana ), con alrededor de 30,000 aves invernantes (Ortega-Solís, 2011; Carmona et al., 2012). Lo que implica que el área es uno de los sitios de mayor importancia para la invernación de esta especie en el país (21% de la población

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. nacional) y en el continente, pues la abundancia máxima observada representa un 9% de su población global (Morrison & Ross, 2009; Andres et al., 2012). A pesar de la importancia de la zona para esta especie, no existen investigaciones que permitan conocer aspectos básicos de su estancia invernal, el uso de hábitat, su distribución espacio-temporal, la estructura de su población, y su dieta potencial, entre otros.

Tabla I. Distinciones y decretos que señalan y protegen la elevada biodiversidad y riqueza paisajística de Marismas Nacionales, Nayarit. Unidad de Conservación Decreto Área total Instancia (hectáreas) Sitio de Importancia Internacional Red Hemisférica de Reservas para la Conservación de 1992 300,000 de Aves Playeras (RHRAP) las Aves Playeras Humedal Ramsar de 1995 200,000 Convención de Importancia Internacional Ramsar AICA 1998 503,544 CIPAMEX y Birdlife Reserva de la Biosfera 2010 133,854 CONANP Región Terrestre Prioritaria 2001 313,371 CONABIO Región Marina Prioritaria 2001 1,563,709 CONABIO Región Hidrológica Prioritaria 2001 4,068,242 CONABIO

2. ANTECEDENTES 2.1. Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) La familia Recurvirostridae, de distribución cosmopolita, incluye diez especies agrupadas en tres géneros: Cladorhynchus (una especie), Himantopus (cinco especies) y Recurvirostra (cuatro especies; Petersen, 2001). En Norteamérica hay dos especies: el Candelero mexicano ( Himantopus mexicanus ) y la Avoceta americana ( Recurvirostra americana ; AOU, 1998). La Avoceta americana posee como características distintivas: un pico largo, delgado y recurvado; patas azul-grises ligeramente palmeadas y plumaje con patrón blanco y negro. La cabeza se tiñe de canela con el plumaje alternativo (reproducción) y es gris claro en el plumaje básico (invernación). Tiene una longitud total de 40-50 cm, altura de 38 cm, envergadura de 91 cm y un peso promedio de 360 g (275-440 g; Fig. 1). Los sexos son similares en plumaje, pero con cierto grado de dimorfismo: el macho es generalmente mayor y el pico de las hembras es más corto y recurvado, contrario al de los machos que es, por comparación, recto (Hamilton, 1975; Robinson et al., 1997).

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La Avoceta americana es un ave migratoria de medias y cortas distancias, lo cual indica que realiza vuelos únicos de 100 hasta 2,000 km (Skagen & Knopf, 1993). Durante su ciclo anual se distribuye en estanques alcalinos, salineras, lagunas costeras, embalses, planos lodosos intermareales, marismas, lagunas de oxidación, entre otros, preferentemente someros y con sedimentos finos (Hamilton, 1975; Howell & Webb, 1995; Robinson et al., 1997; Danufsky & Colwell, 2003; O´Brien et al., 2006).

Figura 1. Avoceta americana ( Recurvirostra americana, Gmelin 1789 ); plumaje reproductivo (izquierda) y plumaje básico (derecha).

Su intervalo reproductivo abarca regiones del oeste, interior y sur de Norteamérica: en la costa del Pacifico (California), hacia el interior (Gran Cuenca [ Great Basin ], zona intermontana del oeste [ Intermountain West ], las Grandes Planicies [ Great Plains ]), en el centro-sur de Canadá (Saskatchewan y Alberta), por el Atlántico en la costa de Texas y hacia el sur por el interior de México (Howell & Webb, 1995; Robinson et al., 1997; AOU, 1998; Fig. 2). La distribución invernal es variable, sobre todo en ambientes templados, aunque la especie utiliza principalmente humedales costeros (Robinson & Oring, 1996). En la costa del Pacífico inverna desde el norte e interior de California, a lo largo de toda la costa occidental de México y disminuye notoriamente a partir de Guatemala. En el interior, desde Chihuahua hasta el centro de México, y en el Atlántico desde las costas de Virginia hasta la península de Yucatán (Robinson et al., 1997; AOU, 1998).

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Figura 2. Distribución de Avoceta americana. El área de reproducción indica presencia sólo en el período reproductivo; las porciones de residente anual implican presencia todo el año; la residencia invernal/migratoria indica presencia sólo durante los períodos migratorios e invernales (tomado y modificado de Robinson et al. , 1997).

La mayor parte de los estudios con Avoceta americana abordan aspectos de su biología reproductiva y poblacional y en menor medida durante la época no reproductiva (migración e invernación; Robinson et al., 1997). Cabe resaltar que prácticamente todos los estudios sobre la especie se han realizado en los Estados Unidos y Canadá. De hecho para el país no existe un solo trabajo específico con esta especie, diferentes investigaciones se limitan a indicar su abundancia para zonas geográficas puntuales, como Guerrero Negro, B.C.S. (Carmona et al ., 2011a), Ensenada- Pabellones, Sin. (Engilis et al., 1998) y la propia Marismas Nacionales (Ortega-Solís, 2011).

2.2. Reproducción, migración e invernación La mayoría de las Avocetas americanas arriban a las áreas de reproducción con pareja, los mecanismos de emparejamiento aún no están claros, pero se indica que la hembra escoge al macho (Gibson, 1971; Sordahl, 1984). Aunque los miembros de una pareja pueden volver a unirse en

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. temporadas posteriores, algunas no lo hacen, aun coincidiendo en sus áreas reproductivas (Robinson & Oring, 1996). Generalmente anidan en colonias alrededor de cuerpos de agua naturales y artificiales, permanentes o temporales (Robinson et al., 1997; Rintoul et al., 2003; Cavitt, 2005). La anidación se extiende desde inicios de abril hasta fines de julio, y la mayoría de las eclosiones ocurren entre junio y julio, el éxito de eclosión en promedio es del 48% (5-79%; Gibson, 1971; Conway et al., 2005; Cavitt, 2007; Cavitt et al., 2009). Después de un desarrollo de 28 a 35 días las crías pueden volar (Gibson, 1971). Robinson & Oring (1997) comentan que generalmente las avocetas anidan hasta los dos años de edad (93% de los individuos). Cavitt (2003) encontró que el éxito de anidación es mayor al inicio de la temporada y decrece paulatinamente, además puede presentar notorias variaciones intra e interanualmente en una misma región. La mayor causa de fracaso se debe a la depredación e inundación de los nidos debido al aumento en el nivel del agua (Alberico, 1993; Cavitt, 2005; Herring et al., 2011). Gibson (1971) indica que las parvadas posreproductivas inician su formación a fines de junio, donde confluyen adultos y juveniles, y aumentan gradualmente; la mayoría de las aves parten hacia el sur a fines de agosto (Plissner et al., 2000). La migración se lleva a cabo en pequeños saltos y en grupos reducidos (Robinson & Oring, 1996). Otros estudios analizan los movimientos de dispersión y los patrones migratorios, mediante métodos de captura-recaptura como el anillamiento y/o el uso de radiotransmisores (Robinson & Oring, 1997; Plissner et al., 2000; Demers et al., 2008). Con base en este tipo de datos, se considera que el nivel de filopatría en los juveniles y fidelidad al sitio reproductivo en adultos es relativamente bajo, lo cual se ha relacionado con las condiciones poco predecibles de las áreas reproductivas (Sordahl, 1984; Robinson & Oring, 1997; Plissner et al., 1999). También mediante reavistamientos se sabe que la especie presenta una amplia variedad de rutas migratorias (Robinson & Oring, 1996; Plissner et al., 2000). Estos trabajos han servido para demostrar la conectividad migratoria entre regiones, particularmente entre la región de la Gran Cuenca ( Great Basin ) y humedales costeros de California y el oeste de México (Sinaloa; Plissner et al., 1999; Robinson & Oring, 1997). Aparentemente no hay segregación sexual durante la migración y/o invernación, pero se han observado diferencias relacionadas con la edad, donde los juveniles tienden a predominar en sitios costeros y los adultos en humedales más interiores (Robinson & Oring, 1996; Robinson & Oring, 1997). Page et al., (1992) estimaron la población migratoria de Avoceta americana en los principales humedales del corredor del Pacífico en Estados Unidos. Hacia el interior, las regiones de la Gran Cuenca [ Great Basin ] y la zona intermontana del oeste [ Intermountain West ], son indicadas como

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. críticas, por albergar importantes poblaciones migratorias y reproductivas (Warnock et al., 1998; Skagen et al., 1999; Shuford et al., 2002). Diversas investigaciones han estimado los grupos migratorios de Avoceta americana durante el otoño (julio-septiembre) en el oeste de Norteamérica, por ejemplo al menos el 17% de la población de Avoceta americana migra a través de California, los sitios más importantes son Mono Lake (15%; Strauss et al., 2002), San Francisco Bay (32%; Stenzel et al., 2002), Central Valley (20%; Shuford et al., 1998) y Salton Sea (22%; Shuford et al., 2002), sin embargo el sitio más importante es el Gran Lago Salado (Great Salt Lake, Utah) donde se concentra hasta el 49% de la población de Avoceta durante el otoño (Shuford et al., 2002). La migración durante la primavera (abril-mayo) aparentemente presenta otras rutas, en California se registra un 5% de la población, nuevamente los sitios más importantes son Mono Lake (8%; Strauss et al., 2002), San Francisco Bay (21%; Stenzel et al., 2002), Central Valley (31%; Shuford et al., 1998) y Salton Sea (32%; Shuford et al., 2002). Mientras que en el Gran Lago Salado se registra un 9% de la población (Shuford et al., 2002). En ambos períodos, utilizan una gran variedad de humedales tanto costeros como interiores, naturales y artificiales. Durante el período de invierno la mayor parte de los estudios se han realizado en los Estados Unidos. Page et al ., (1999) estimaron que alrededor del 6% de la población de avocetas invernan en humedales costeros del Pacífico de Estados Unidos (88% en San Francisco Bay), otros sitios importantes son Central Valley (Shuford et al., 1998) y Humboldt Bay (Colwell, 1994), pero en conjunto la población de invierno no supera las 6 mil avocetas. Al interior de California la población de Avoceta americana utiliza principalmente estanques de evaporación, humedales bajo manejo, arrozales y lagunas de oxidación (Shuford et al., 1998; Shuford et al., 2007). Colwell et al., (2001) analizaron los cambios en la abundancia y distribución en el límite norteño invernal (Humboldt Bay), señalando que la población se ha incrementado en los últimos 40 años, posiblemente como consecuencia de la creación de humedales artificiales en el sitio (Evans & Harris, 1994). En estos humedales en comparación a otras aves playeras, las avocetas prefieren áreas más profundas (Dinsmore, 1977; Boettcher et al., 1994) y zonas con poca influencia de marea (Holway, 1990; Connors, 2008). En México se han realizado reportes sobre anidación en la península de Baja California, costa de Sonora, y hacia el interior en Coahuila y el ex lago de Texcoco (Van Hoose, 1955; Valles-Rosales, 1986; Palacios & Alfaro, 1991; Mellink et al., 1996; Carmona et al., 2000; Mellink et al., 2002; Erickson et al., 2007), aunque las colonias son relativamente chicas (1-20 parejas). Sin embargo, es durante el invierno y el período migratorio cuando las aves son más comunes, particularmente en la costa continental del Pacífico, donde se concentra al menos el 95% de

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. la población del país (Morrison & Ross, 2009). En un trabajo reciente (Carmona & Danemann, 2013) se indicó que en el noroeste del país invernan al menos 90 mil avocetas (20% de su total poblacional), los sitios de mayor importancia ocurren en las costas de Sinaloa, Sonora y Nayarit, cuatro lugares reúnen poco más del 92% de los registros totales: Bahía Tóbari, Sonora (11.5%), Ensenada Pabellones (20.1%) y Laguna Huizache-Caimanero (31.6%), Sinaloa, y Marismas Nacionales, Nayarit (29.6%).

2.3. Aves playeras y presas potenciales Las características del sedimento y el nivel de marea afectan la explotación (i.e. penetrabilidad), el tipo y la disponibilidad de presas de un sitio (Quammen, 1982; Colwell & Landrum, 1993; Danufsky & Colwell, 2003; Carmona-Islas et al ., 2013), por lo que influyen en la cantidad de aves playeras alimentándose y en su distribución general. Las presas principales de las aves playeras está conformada por invertebrados, destacan los poliquetos, gasterópodos, bivalvos, crustáceos e insectos acuáticos (Skagen & Oman, 1996). Por lo que se ha señalado que para entender los patrones de distribución, conducta y estrategias de forrajeo de las aves playeras, es importante identificar y cuantificar las presas potenciales (dieta) y su disponibilidad temporal (Evans, 1976; Backwell et al., 1998; Botto et al., 1998). En las aves playeras las estrategias de forrajeo son diversas y se clasifican como picoteo, sondeo, volteo, chapoteo, segado, barrido, caminata y parada, pastoreo y transporte mediante tensión (Hamilton, 1975; Rubega, 1997; Barbosa & Moreno, 1999; Mathot & Elner, 2004). En el caso de las aves playeras, la variedad en tamaños de estructuras como el pico y las patas se ha vinculado con la diversidad en la conducta de forrajeo, incluso dentro de una misma especie (Elner et al., 2005). Selander (1966) apuntó que el dimorfismo sexual entre las aves (e.g. tamaño y forma del pico) minimiza la competencia intraespecífica. Por lo que, con base en el dimorfismo sexual del pico y diferencias en las estrategias de forrajeo, se ha sugerido la existencia de partición del nicho trófico en aves playeras (Nebel et al., 2005; Stein et al., 2008). Por otro lado, la frecuencia de uso de las estrategias se relaciona con las demandas energéticas (Myers & McCaffery, 1983), abundancia de presas (Colwell & Landrum, 1993; Zharikov & Skilleter, 2003), perturbaciones y tamaño de parvada (Piersma et al., 1990; Goss-Custard & Verboven, 1993; Yasué, 2005), competencia intraespecifica (Burger, 1980; Fernández & Lank, 2008), y el uso diferencial de hábitat (Cullen, 1994; Jing et al., 2007; Fernández & Lank, 2008). Asimismo factores ambientales como el nivel de marea, la temperatura, la velocidad del viento y la nubosidad, afectan la proporción de aves alimentándose y la tasa y éxito en la alimentación (Carmona-Islas, 1997; Ayala-Pérez, 2008).

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En México se han realizado algunos estudios sobre aves playeras que abordan la relación entre la disponibilidad de presas, el comportamiento de forrajeo, el uso de hábitat y patrones de distribución, sin embargo, la mayoría se han realizado en la península de Baja California, la región del Alto Golfo de California y las costas de Sinaloa, además de enfocarse principalmente a especies de la familia Scolopacidae (Fernández, 1993; Brabata, 1995; Carmona-Islas, 1997; Arellano- González, 2004; Hernández-Alvarez, 2011; Gutiérrez-Morales, 2013). La Avoceta americana tiende a alimentarse de los recursos presentes en sedimentos y directamente de la columna de agua, algunas investigaciones han descrito sus principales presas en zonas de invernada y reproducción, la mayoría en lugares templados de Norteamérica. Los grupos encontrados como parte de su dieta son insectos acuáticos (e.g. Diptera, Hemiptera), crustáceos (e.g. Branchiopoda, Amphipoda) y poliquetos (Nereididae; Baldassare & Fisher, 1984; Robinson et al., 1997; Davis & Smith, 2001; Gammonley & Laubhan, 2002; Cavitt, 2007; Andrei et al., 2009). Sin embargo, en sitios neotropicales, como los humedales costeros del oeste de México, a la fecha no existe un solo trabajo que aborde el tópico de la alimentación de Avoceta americana, pese a la importancia que revisten estas áreas para la invernación de la especie.

2.4. Población de Avoceta americana Se estima una población de Avoceta americana de 450,000 individuos (Andres et al., 2012). Aunque la especie había mostrado una tendencia poblacional negativa (Morrison et al., 2001), recientemente se considera estable y de preocupación moderada (Andres et al., 2012). En invierno México alberga el 36.4% de la población de Avoceta americana estimada para Norteamérica. En el noroeste del país es una de las aves playeras numéricamente más importantes (Morrison & Ross, 2009), particularmente en el conjunto de humedales costeros del sur de Sonora, Sinaloa y Nayarit (Morrison et al., 1992; Harrington, 1993; Morrison et al., 1994; Engilis et al., 1998; Carmona & Danemann, 2013). Con base en conteos aéreos durante el invierno, Morrison et al., (1994) estimaron una abundancia de 32,500 avocetas en Marismas Nacionales (Sinaloa y Nayarit), por lo que se indicó como un sitio de importancia crítica para la especie. Más recientemente en censos no aéreos, se ha estimado una población invernal de c.a. 30,000 individuos (Ortega-Solís, 2011; Carmona et al., 2012; Carmona & Danemann, 2013). En Nayarit es el ave playera grande más abundante, particularmente Marismas Nacionales está reconocido como uno de los humedales con mayor concentración de Avocetas americanas en el noroeste de México. Sin embargo, no existen estudios específicos que aborden aspectos cruciales como ecología interespecifica, uso y calidad de hábitat, distribución espacial y cronología migratoria, tasas de supervivencia, abundancia, comportamiento, condición corporal, y ecología migratoria y estacional.

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Cabe mencionar que la Avoceta americana no tiene un plan de conservación publicado, como ocurre con otras especies de aves playeras de Norteamérica (e.g. Calidris mauri [Fernández et al ., 2010] y Limosa fedoa [Melcher et al., 2010]). Pero está incluida como especie prioritaria en algunos planes de conservación regionales de los Estados Unidos (Oring et al., 2000; Fellows et al., 2005) y también como especie prioritaria por el Gobierno Federal Mexicano (Semarnat, 2008).

3. JUSTIFICACIÓN La tendencia de las aves playeras a concentrarse en sitios pequeños durante la migración e invernación y la competencia espacial con el hombre, obligan al diseño e implementación de acciones que garanticen su permanencia temporal y su conservación (Myers et al., 1987; Davidson et al., 1998). Para poder llevar a cabo dichas acciones se debe contar con información científica sólida, respecto a, por ejemplo, el tamaño y la estructura de las poblaciones migratorias e invernantes (Morrison et al., 2006). Asimismo, la recolecta de datos básicos sobre los requerimientos ecológicos de las aves playeras permite detectar los humedales de importancia crítica (Howes & Bakewell, 1989). La Reserva de la Biosfera de Marismas Nacionales está considerada entre las de mayor importancia para las aves playeras en el noroeste de México (Semarnat, 2008). En los últimos años en el estado de Nayarit se han incentivado diversas actividades productivas, como la acuacultura, la ganadería y el desarrollo urbano-turístico (Gobierno de Nayarit, 2011), mismas que de no llevarse a cabo de forma adecuada amenazarán (y amenazan) la integridad ecológica de los humedales de la reserva. Los trabajos de investigación sobre aspectos de la ecología invernal de las aves migratorias coadyuvarán en la identificación de zonas de conflicto con actividades humanas y, como parte del manejo de un área natural protegida, diseñar medidas de ordenamiento. La Avoceta americana es un ave playera considerada de moderada preocupación en Norteamérica (Andres et al., 2012) y prioritaria en el país (Semarnat 2008), pese a sus estatus de conservación, a nivel hemisférico, el conocimiento sobre su biología migratoria e invernal está restringido a Estados Unidos y Canadá (Robinson e t al., 1997), aunque buena parte de la población se concentra durante el invierno en el noroeste mexicano (Morrison & Ross, 2009). De hecho no hay investigaciones con esta especie en humedales subtropicales, incluyendo Marismas Nacionales. Por lo tanto el trabajo presente pretende cubrir, al menos en parte, dos huecos de información: (1) describir aspectos de la ecología invernal para ampliar la información sobre la especie, en zonas cálidas y (2) brindar herramientas a los tomadores de decisiones para acciones de monitoreo, manejo y conservación en la Reserva de la Biosfera de Marismas Nacionales, Nayarit, y que tomen como una “especie bandera” a la Avoceta americana.

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4. OBJETIVOS

Objetivo general

• Determinar los patrones de uso invernal de la Avoceta americana en Marismas Nacionales.

Objetivos particulares

1. Determinar la abundancia y distribución espaciotemporal de la Avoceta americana durante su estancia invernal (noviembre-junio) en Marismas Nacionales, en la temporada de invierno (2010-2011).

2. Establecer las áreas de mayor importancia para Avoceta americana en Marismas Nacionales y generar un plan de monitoreo.

De manera particular en la laguna El Chumbeño, humedal de mayor relevancia para la Avoceta Americana en Marismas Nacionales:

3. Establecer la estructura poblacional en dos sitios durante su estancia invernal, para determinar la existencia de segregación espacial por sexo y edad.

4. Determinar la conducta de alimentación

5. Determinar la composición bentónica de las áreas de alimentación, como indicativo de la dieta potencial de la especie de interés.

6. Determinar las actividades y el uso del hábitat de la especie durante su estancia invernal

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5. ÁREA DE ESTUDIO 5.1. Marismas Nacionales Marismas Nacionales tiene una superficie estimada en 350,000 ha (Bojórquez-Tapia et al., 2001), se ubica entre el noroeste de Nayarit y el sur de Sinaloa (21°32’ N y 105°15’ W, 22°45’ N y 105°50’ W; Fig. 3). Marismas Nacionales incluye diversos paisajes como deltas (llanuras aluviales), manglares, cordones de barras de arena, marismas, lagunas costeras y lomeríos, que están en constante cambio por procesos geomorfológicos y por la presión de actividades humanas, el área es un corredor natural para especies neotropicales y nearticas, con influencia de la Sierra Madre Occidental (CONANP, 2005; Bojórquez et al., 2006). El sistema está alimentado por 12 ríos, destacan por su caudal los ríos Santiago, San Pedro-Mezquital, Acaponeta, Cañas y Rosamorada (Blanco et al., 2011). El clima es cálido subhúmedo, con un gradiente higrotérmico, decreciente de sur a norte, la precipitación es en promedio de 1,200 mm (800-1,500 mm; Berlanga-Robles et al. , 2010; Blanco et al., 2011). La región presenta una marcada estacionalidad determinada por la temporada de lluvias y la cantidad de agua, lo que afecta la productividad del sistema (Flores-Verdugo et al., 1990; Blanco et al., 2011). En el sistema los cuatro tipos de ambientes más importantes por su cobertura son: el estuarino intermareal de manglar (25%), el estuarino submareal de agua abierta (12%), estuarino intermareal llanura costera inundable (7%) y estuarino intermareal con vegetación emergente (7%; Carrera & De la Fuente, 2003). La zona estuarina tiene una extensión aproximada de 175,000 ha, de las cuales 50% corresponden a zonas de manglares, 28% a cuerpos lagunares y 22% a humedales sujetos a inundación y vegetación halófita (Carrera & De la Fuente, 2003; Blanco et al., 2011). Es una de las regiones más importantes en cuanto a representatividad de manglar en el continente americano, las estimaciones de su cobertura fluctúan entre 70,000 y 85,000 hectáreas (Conabio, 2009), lo que representa entre el 10-15% del total de manglares en el Pacífico mexicano (Ruiz-Luna et al., 2006; Berlanga-Robles et al., 2010). Asimismo sostiene importantes pesquerías principalmente de camarón, ostión y escama, con una extracción promedio anual de alrededor de 2,900 toneladas (Danemann et al., 2010). La tenencia de la tierra es de índole ejidal, federal y privado, cuenta con una población aproximada de 270,000 habitantes, repartidos en más de 370 localidades, por lo que existe una fuerte presión a los recursos naturales (CONANP, 2005; González et al., 2009). En la región convergen diversas actividades económicas, como la pesca ribereña, la acuacultura de camarón, la agricultura, la ganadería, el turismo y diferentes servicios (CONANP, 2005).

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Figura 3. Región de Marismas Nacionales. Complejo de humedales (esteros y lagunas costeras) ubicado hacia la porción sur del Noroeste de México.

Además presenta una serie de problemas ambientales que incluyen las alteraciones del flujo y reflujo de la marea, el azolvamiento, intrusión salina, la erosión del suelo, contaminación de los cuerpos de agua (agroquímicos, metales pesados y aguas residuales), incumplimiento de las vedas, las malas prácticas de agricultura y ganadería, extracción de agua para agricultura y acuicultura, construcción de presas y canales, desecación de cuerpos de agua, desviación de corrientes superficiales, desarrollos turísticos mal planificados, fuga de petroquímicos, uso de artes de pesca inadecuados, cacería y captura ilegal de fauna silvestre, especies introducidas y los basureros al aire libre (Carrera & De la Fuente, 2003; CONANP, 2005). Debido a la apertura del Canal de Cuautla (1973) ocurrieron cambios en la estructura de los humedales y los patrones de inundación, como consecuencia se perdió el 18% de la cobertura de manglar, el sistema de Teacapán-Agua Brava fue el más afectado con más de 8,500 hectáreas perdidas (11% del total), las causas fueron el cambio hidrológico y la elevación de los niveles de salinidad (Carrera & De la Fuente, 2003; Berlanga-Robles & Ruiz-Luna, 2007; Berlanga-Robles et al., 2010).

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En fechas recientes la problemática más seria que afecta a Marismas Nacionales es el incremento en la actividad acuacultural, pues ésta se desarrolla en áreas de manglar, que generalmente son desmontadas (González et al., 2009; Berlanga-Robles et al., 2010). Blanco et al., (2011) señalan que la complejidad del manejo del área se debe a que es un territorio en el que se sobreponen derechos concurrentes de uso de recursos naturales: pesqueros, acuícolas, hidrológicos, náuticos y mineros entre otros. Por todo lo anterior la Convención de Ramsar recomienda la inclusión de Marismas Nacionales en el Registro de Montreaux, listado de humedales severamente amenazados, pero relevantes por su biodiversidad, importancia ecológica y socioeconómica (Rivera et al., 2010). Recientemente el Gobierno Federal decretó a Marismas Nacionales, Nayarit, como Reserva de la Biosfera (REBIMN; DOF, 2010). El área total de la REBIMN es de 133,854 hectáreas, donde converge el territorio de al menos 25 ejidos (CONANP, 2005). Las zonas núcleo representan alrededor del 13% de la reserva, el resto de la superficie es de amortiguamiento (87%; CONANP, 2005).

5.2. Laguna El Chumbeño El sistema lagunar Teacapán-Agua Brava se localiza en el norte de Nayarit (22°4’ N y 105°35’W) y tiene una superficie aproximada de 125,000 hectáreas (Blanco et al., 2011). El bosque de manglar está dominado por el mangle blanco ( Laguncularia racemosa ), aunque se presentan también negro ( Avicennia germinans ) y rojo ( Rhizophora mangle ; Flores-Verdugo et al., 1990). El sistema se encuentra bajo la influencia fluvial de los ríos Baluarte, Cañas, Acaponeta, Rosamorada, Bejuco y San Pedro y abarca la mayor superficie continua de bosques de manglar en el Pacífico mexicano (Blanco et al., 2011). La laguna de Agua Brava es un sitio relevante para las comunidades humanas locales ya que sostiene poblaciones importantes de especies de interés comercial, particularmente camarón blanco y peces (Flores-Verdugo et al., 1990; Ruiz-Luna et al., 2010; Blanco et al., 2011). La laguna El Chumbeño es parte de este sistema lagunar y se localiza a una distancia de 32 km de la línea de costa; pertenece administrativamente al ejido Francisco Villa, municipio de Rosamorada (Fig. 4). Es una laguna somera en forma de media luna con una superficie aproximada de 3,900 hectáreas (3% de la REBIMN). La variación en el nivel del agua favorece la exposición de planos lodosos, uno de los hábitats más relevantes para las aves playeras en la región (Carmona-Islas et al., 2013). La apertura del canal de Cuautla ocasionó un cambio en los patrones de drenaje, lo que ha incidido en una notoria pérdida de cobertura de manglar (Blanco et al., 2011). Blanco et al ., (2011) consideran a la laguna un humedal pluvial negativo, donde la interacción entre la precipitación pluvial y la evapotranspiración, conlleva un balance hídrico negativo. La salinidad tiene un promedio de 20.3±19.2 (1.6-53.4 ppm), la

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. menor concentración de salinidad se relaciona con las lluvias, por lo que la salinidad tiene dos ciclos uno mensual y otro estacional. La temperatura promedio del agua es de 30.4±3.2°C y el promedio de oxígeno disuelto es de 2.5±1.2 mg/l (Güemez-Álvarez, 2011).

Figura 4. Localización de la laguna El Chumbeño en Marismas Nacionales, Nayarit.

En la orilla de la laguna se localizan los poblados Pescadero y Francisco Villa (1,700 habitantes en conjunto, aproximadamente) con vocación de pesca de camarón y producción agrícola (Güemez-Álvarez, 2011). Ortega-Solís (2011) enlista una serie de amenazas hacia la fauna silvestre: dragados, caza furtiva, malas prácticas de pesca (chinchorro y purinas) y contaminación por residuos sólidos y aguas negras. Para la CONANP (2005) el sitio es un área de recuperación, donde es necesario realizar tareas de manejo, investigación y educación ambiental (Blanco et al., 2011). Ortega-Solís (2011) señala que durante el invierno, la laguna es el sitio que presenta una mayor abundancia de Avoceta americana en Marismas Nacionales. En fechas recientes, Carmona & Danemann (2013) indicaron que de las cerca de 27 mil avocetas registradas en diciembre de 2013 en Marismas Nacionales, 18 mil (66%) fueron contadas en El Chumbeño.

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6. MÉTODOLOGÍA 6.1. Metodología de los censos en Marismas Nacionales 6.1.1. Área de estudio Marismas Nacionales es un sistema complejo por lo que resulta difícil recorrerlo en su totalidad, incluso existen algunas zonas a las que es imposible acceder. Por lo anterior en 2010 se realizaron visitas prospectivas al área de estudio, éstas tuvieron la finalidad de identificar los sitio accesibles de mayor importancia para las aves migratorias, de esta forma se seleccionaron 13 sitios (Carmona et al., 2012), pues en ellos se concentró la mayor parte de las aves (85% aproximadamente). Para estimar la población invernal de Avoceta americana en Marismas Nacionales, se visitaron los sitios seleccionados: (1) Laguna Zoquipan, (2) Laguna Las Vírgenes (municipio de San Blas), (3) Laguna Grande de Mexcaltitan, (4) Las Haciendas, (5) Cañadas, (6) Los Espejos (municipio de Santiago), (7) Laguna Chumbeño (municipio de Rosamorada), (8) Laguna Las Garzas- Chahuin-Chihua, (9) estero Pericos, (10) Laguna Zoyata, (11) Laguna Valle de los Patos (municipio de Tecuala), (12) La Estacada-La Polca y (13) Puerta México (municipio de Escuinapa). En general en todos los sitios la salinidad presenta un patrón estacional y otro mensual. La menor salinidad se presenta durante la época de lluvias (junio-octubre) y aumenta de manera notable y progresiva durante la temporada de secas (noviembre-mayo) y mareas vivas. Zoquipan (21°37'00.48"N; 105°14'40.92"W) es un sistema lagunar que incluye un canal principal y cuatro cuerpos de agua. El canal principal (estero San Cristóbal) desemboca en el océano Pacífico. La vegetación en el perímetro de los canales y la mayor parte de las lagunas incluye manglares ( R. mangle y L. racemosa ) y parches de tule ( Typha latifolia ). El lirio acuático (Eichhornia crassipes ) cubre una extensa superficie del agua. Las Vírgenes (21°37’48.93”N; 105°15’09.51”W) es un conjunto de lagunas someras que varían de tamaño dependiendo de la precipitación. Se localizan contiguas a Zoquipan. La vegetación predominante es el manglar ( R. mangle, L. racemosa ), marismas ( Salicornia spp.) y el lirio acuático (E. crassipes ), este último llega a cubrir una extensa área del espejo de agua. Laguna de Mexcaltitán (21°54'15.96"N; 105°27'40.80"W) comprende una laguna extensa (902 ha) y otras menores en su periferia. La profundidad es baja ( ≤1 m) en la mayor parte de su extensión. La vegetación predominante es el manglar y el tule; el lirio acuático cubre amplias áreas del espejo de agua.

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Los Espejos (21°59'45.24"N; 105°26'58.62"W) comprende una laguna estacional y una permanente. La vegetación predominante es el mangle (A. germinans y R. mangle ) y la marisma (Salicornia spp). Las Cañadas (21°58'06.78"N; 105°32'05.82"W) es uno de los complejos estuarinos más grandes en la costa del Pacífico mexicano (Kovacs et al ., 2008). El sistema cuenta con numerosas lagunas salobres de poca profundidad, formadas por la presencia de aproximadamente 150 barras de arena semiparalelas, en las que existe vegetación de manglar ( R. mangle y L. racemosa ) y halófita (Salicornia spp. y Batis maritima ). El impacto humano es notorio en la mayoría de las barras, pues son utilizadas como áreas de cultivos y como zona de pastoreo. Las Haciendas (21°59'00.42"N; 105°36'16.14"W) contigua al área de Cañadas. Presenta numerosas lagunas alargadas que se adentran al sistema de Cañadas, muchas de la cuales son estacionales. La vegetación predominante que bordea estas lagunas es el manglar ( L. racemosa y A. germinans ) y halófitas ( Salicornia spp. y B. maritima ). Laguna Chumbeño (22°11'33.18"N; 105°23'21.24"W). Descrita previamente. La Zoyata (22°15'33.12"N; 105°32'12.12"W) está formada por tres lagunas continuas de escasa profundidad (<1 m) en la mayor parte de su extensión, pero que llegan a los 2 m en los canales. La vegetación está conformada principalmente por mangle rojo y tulares. Valle los Patos (22°17'19.80"N; 105°50'54.18"W) es una red de canales poco profundos inmersos en un área extensa de bosque de manglares ( R. mangle y L. racemosa ). Laguna Las Garzas-Chahuin-Chihua (22°26'00.90"N; 105°34'26.46"W), son dos lagunas con poca profundidad y poca pendiente, conectadas mediante dos canales. En la orilla se presentan algunos parches de manglar ( A. germinans , L. racemosa y Conocarpus erecta ) y marismas (Salicornia spp., B. maritima ), además existen grandes acumulaciones de sedimento (tarquinas), producto del dragado. Adyacente al área existen estanques de una salina en desuso. Pericos (22°23'14.40"N; 105°38'01.80"W) presenta áreas de manglar vivo y muerto (A. germinans y R. mangle ) y marismas ( Salicornia spp.,). Además existen lagunas someras estacionales y permanentes. Adyacentes a las zonas de manglar existen planicies lodosas. La Polca-Estacada y Puerta México (22°45'06.30"N; 105°49'09.63"W) forman parte del mismo sistema, una laguna somera rectangular de 8 km de largo y 2 km de ancho, que cuenta con pequeñas islas en medio del cuerpo de agua, rodeado de manglar. Sobre la periferia de la laguna existen áreas de cultivo y palmares, además hay estanques de granjas camaroneras.

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6.1.2. Censos de Avoceta americana en Marismas Nacionales Entre noviembre de 2010 y junio de 2011 (Carmona et al., 2012) la abundancia se determinó por conteo directo o mediante estimaciones en bloque, dependiendo del tamaño de parvada: cuando el grupo de aves fueron de hasta 300 individuos se contaron directamente, parvadas mayores fueron estimadas (Howes & Bakewell, 1989; Kasprzyk & Harrington, 1989). La estimación en bloque consiste en contar el número de individuos de una parte (bloque) de la parvada, para usarla como medida estandarizada en la contabilidad del resto de las aves. El tamaño del bloque varió de 10 a 500 individuos dependiendo del tamaño total de la parvada a estimar. En el conteo de las avocetas se emplearon binoculares 10x50 y telescopio 20-60x.

6.2. Metodología de los censos en la laguna El Chumbeño 6.2.1. Área y período de estudio El período de invierno se dividió en cinco categorías, que corresponden con los meses de estudio: ‹ Migración de otoño-noviembre ‹ Invierno temprano- diciembre ‹ Invierno medio- enero ‹ Invierno tardío- febrero ‹ Migración de primavera- marzo En la laguna El Chumbeño se establecieron dos sitios de trabajo, Pancho Villa y El Fraile (Fig. 5). Estos sitios se encuentran separados entre sí por 10 km y entre ambos hay una zona de manglar muerto conocido como La Monarca, la cual se encuentra en reforestación. En cada sitio se realizaron censos, observación de las conductas de avocetas y muestreo de bentos. La estimación del área superficial de cada sitio (Pancho Villa y El Fraile) y sus unidades de conteo, se realizó con el programa Global Mapper v.15 (Blue Marble Geographics, 2013). 1) Pancho Villa . Tiene una superficie de 500 ha, y sus límites coincidieron con los poblados de Francisco Villa y Pescadero. Abarca desde la orilla más interna de la laguna, hasta aproximadamente 1.5 km hacia su interior, al inicio de La Monarca. El área es de tipo estuarino submareal de agua abierta, donde predominan planos lodosos intermareales y aguas someras. Esta parte de la laguna es la porción terminal del sistema de Agua Brava. Para la toma de datos el área fue dividida en siete unidades de muestreo (Tabla II). 2) El Fraile . Tiene una superficie de 450 ha, y se delimitó con la porción externa de la laguna El Chumbeño (estero El Indio), en contacto más cercano con el cuerpo lagunar de Agua Brava. Es una zona conformada por islas artificiales, con un tipo de hábitat estuarino intermareal y

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. vegetación emergente alrededor de los cuerpos de agua. El Fraile también fue dividido en siete unidades de muestreo (Tabla II). Ambas porciones de la laguna son continuamente utilizadas por pescadores dedicados a la extracción de camarón, principalmente de agosto a enero. La mayor parte de las perturbaciones provienen del tránsito de las embarcaciones y las propias actividades de pesca. Sin embargo, se considera que el sitio de Pancho Villa está bajo una mayor intensidad de perturbación tomando como criterio su cercanía a los poblados de Francisco Villa y Pescadero (Fig. 5).

Tabla II. Área de los sitios seleccionados y sus unidades de conteo en la laguna El Chumbeño, Marismas Nacionales, Nayarit, México. Sitio Unidad de Conteo Área (Ha) Pancho Villa (500 ha) 1. Laguna A 97.6 2. Laguna B 73.9 3. Laguna C 21.7 4. Embarcadero 80.4 5. Playa A 64.3 6. Playa B 85.9 7. Playa C 76.2 El Fraile (450 Ha) 1. Isla A 75.1 2. Isla B 68.2 4. Barra A 76 3. Barra B 73.1 5. Tarquina A 47.9 6. Tarquina B 37.7 7. Lagunita 71.6

6.2.2. Censos de Avoceta americana en la Laguna El Chumbeño En la laguna El Chumbeño los censos se realizaron mensualmente en el período de invierno (noviembre a marzo) en dos temporadas (2011-12 y 2012-13), en todas las unidades de conteo de los sitios (Pancho Villa y El Fraile) seleccionados de la laguna. La metodología básica fue la misma que para los censos realizados en todo Marismas Nacionales (Howes & Bakewell, 1989; Kasprzyk & Harrington, 1989). Además en cada sitio los conteos se realizaron paralelos a la línea de playa, a pie y típicamente entre las 08:00 y las 16:00 h. En la laguna El Chumbeño el efecto del nivel de marea es muy escaso, por lo que no se consideró como variable en los censos.

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6.3. Plan de Monitoreo de Avoceta americana en Marismas Nacionales Respecto al plan de monitoreo se realizó un ejercicio para la selección de zonas con la finalidad de: (1) determinar aquellas de mayor importancia para la Avoceta americana y (2) proponer un monitoreo adecuado que implique un esfuerzo menor y eventualmente, de ser requerido, proponer su implementación al personal de la Reserva de la Biósfera de Marismas Nacionales. Los criterios para la priorización de las zonas fueron dos: su abundancia porcentual acumulada y su pertinencia geográfica. Así inicialmente se arreglaron las zonas en orden descendente con base en sus abundancias acumuladas, posteriormente se seleccionaron los sitios requeridos para acumular más del 90% de los registros totales. Para este ejercicio sólo se utilizó la información recabada en la temporada 2010-2011 (Carmona et al., 2012). La pertinencia de la elección de las secciones fue probada mediante un análisis de regresión lineal simple (Zar, 2010), donde se relacionó la abundancia mensual determinada para todas las áreas (variable dependiente) con la abundancia mensual para las zonas seleccionadas previamente (variable independiente), esto con el fin de probar si la abundancia en las zonas seleccionadas puede predecir adecuadamente los números en todas las zonas visitadas originalmente. Para corroborar la eficacia del plan de monitoreo durante la temporada 2011-2012 se llevaron a cabo cinco censos entre noviembre de 2011 y marzo de 2012, esto con la finalidad de monitorear los meses en los cuales se

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. presenta la mayor abundancia de Avoceta americana. Dichos censos se llevaron a cabo en las 13 áreas seleccionadas originalmente, para así obtener los datos de todo el sistema y llevar a cabo una comparación entre el número total de aves contabilizado y el que se obtuvo al utilizar la ecuación predictiva generada con los datos de la temporada anterior. Para ello se graficaron los datos observados y los predichos por el modelo (calculados), a estos se les forzó una recta con pendiente 1 y ordenada al origen 0, es decir la recta que resultaría si todos los números predichos por el modelo fueran iguales a los observados. La bondad del ajuste se determinó mediante el cálculo del coeficiente de determinación (r 2) correspondiente, pues este último es un indicativo de la proporción de la variabilidad en los datos que el modelo es capaz de explicar (Zar, 2010).

6.4. Estructura poblacional por sexos y grupo de edad Para determinar la estructura poblacional por sexo y grupo de edad se realizaron observaciones focales en cada una de las 14 unidades de muestreo. El sexo se determinó tomando como criterio la silueta del pico. Las avocetas que presentaron picos relativamente rectos se les asignó la categoría de machos y aquellas con el pico marcadamente recurvado se clasificaron como hembras (Fig. 6; Hamilton, 1975; Prater et al., 1977). En ocasiones no se pudo determinar el sexo a los individuos por tres razones: 1) algunas aves presentan el pico levemente recurvado y resulta complicado establecer el sexo, 2) las avocetas en actitud de descanso ocultan el pico entre las alas, por lo que fue imposible determinar el sexo, y 3) relacionado con la distancia entre el ave y el observador, las distorsiones visuales a causa de la evaporación y/o el reflejo de la luz. El número de aves a las cuales se les pudo determinar el sexo fue variable y dependió de la abundancia de avocetas por unidad de muestreo y la distancia al observador.

Figura 6. Macho (izquierda) y hembra (derecha) de Avoceta americana, nótese la clara diferencia en la curvatura del culmen.

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La edad se determinó con base en características del plumaje (coloración, desgaste) y el tamaño corporal. Las avocetas adultas se caracterizan por tener un plumaje con tonos más marcados y definidos, la coloración de la cabeza es prácticamente gris clara y superficialmente muestran un plumaje menos gastado y en proceso de muda. Por el contrario los juveniles muestran un plumaje con tonalidades más pálidas, de apariencia más gastada y menos consolidada (más parduzco que negro), y al menos al final del período otoñal, en el plumaje de la cabeza aún presentan tonos rosados y hay restos de plumón, los cuales desaparecen en el trascurso de las primeras semanas de diciembre (Hamilton, 1975; Pyle, 2008). Además los adultos son de mayor tamaño, sin embargo este criterio es difícil de aplicar a menos que se tenga un referente, por lo que tuvo un uso limitado. Las avocetas visualmente se clasificaron en: 1) Adulto. Cabeza y cuello gris. Coberteras uniformes. Primarias 3-10 completamente negras. Muda en agosto-noviembre; las coberteras (>90%) y las primarias lucen nuevas en invierno, ligeramente gastadas en primavera. 2) Juvenil. Cabeza y cuello bañados de castaño-rosa. Manto y coberteras con puntas marrones crema. Primarias pardas, siempre apareciendo moderadamente gastadas. Patrón característico de color blanco de las primarias: 6-10 (cinco de afuera) café, 5 y 4 algunas veces oscuro con la primaria 4 con la punta pálida, y las 2 y 3 con una mayor área de blanco (Fig. 7).

Figura 7. Juveniles (izquierda) y adulto (derecha), ambos en plumaje de invierno. Nótese el color canela en el cuello de los juveniles, y la coloración parduzca de plumas coberteras.

La asignación de edad se limitó a las observaciones realizadas en noviembre. En diciembre las avocetas presentan una mayor proporción de plumajes intermedios, debido a que los juveniles adquieren el plumaje de adulto, además en enero inició la muda del plumaje de los adultos hacia el alternativo, lo que dificulta aún más la separación.

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6.5. Estrategias de forrajeo Para determinar la frecuencia del uso de las estrategias de forrajeo en cada zona de estudio se seleccionaron individuos alimentándose (n=206 avocetas americanas en total). Con la finalidad de elegir un ave de manera aleatoria, se seleccionó al décimo individuo de una parvada, mismo que fue observado durante un período de al menos dos minutos, y se registró la frecuencia de intentos por estrategia. Al finalizar los dos minutos se eligió otra ave de la misma manera. Se tuvo la precaución de no escoger dos veces al mismo individuo, por lo que en cada unidad de muestreo sólo se cuantificaron las estrategias de forrajeo de máximo cinco individuos, independientemente de la profundidad en la cual fueron observados. De manera paralela se anotaron las posibles interacciones agonísticas (intraespecíficas e interespecíficas) en las cuales se involucró el individuo: acciones directas (golpes con patas y alas) e indirectas (desplazamiento). La Avoceta americana presenta descritos al menos nueve métodos de forrajeo, clasificados como visuales y táctiles (Robinson et al., 1997). Visuales: 1. Picoteo (Pecking). Consiste en la búsqueda visual de la presa mientras el individuo está quieto o caminando lentamente, seguido de un movimiento rápido del pico para capturar la presa en el lodo o cerca de la superficie del agua, sin sumergirse. 2. Zambullida (Dunking), El chapuzón consiste en sumergir la cabeza y pecho en el agua para capturar presas de la columna de agua o la parte superficial del lodo. 3. Arrebato (Snatching); El arrebato es un movimiento rápido del pico para la captura de presas voladoras, como insectos (Diptera principalmente). Táctiles: 1. Búsqueda con el pico (Bill pursuit ). Es un comportamiento relativamente raro, implica que un individuo abra y cierre el pico mientras lo mueve erráticamente en la superficie del agua. 2. Filtración (Filtering), es cuando el individuo abre y cierra el pico rápidamente mientras se mueve en el lodo, el ave se detiene para engullir. 3. Raspado (Scraping), es la extensión del cuello y el movimiento del pico entre 5 y 20 cm hacia adelante a través del barro, seguido de la ingestión. 4. Segado (Scything) , es cuando el pico es mantenido ligeramente abierto al nivel del lodo, y lo mueven de un lado a otro, como un segador , un paso ocurre entre cada golpe de “segado”. 5. Barrido (Sweeping), se asemeja al segado, excepto que el pico no es levantado del lodo entre paso y paso.

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6. Buceo (Dabbling Scyth) , similar al segado pero es realizado dentro del agua, donde las avocetas mantienen una posición empinada, sumergiendo la parte frontal del cuerpo para que el pico entre en contacto con el sustrato del fondo. Las frecuencias se estandarizaron al dividir el número de intentos entre el tiempo de observación. Debido a la manera de obtener su alimento, el cálculo del éxito de forrajeo es muy complicado, al menos cuando las avocetas se encuentran a profundidades mayores a los 17 cm y la dificultad de observar con claridad la acción de engullir algún ítem. Por lo que sólo se logró determinar con confianza el éxito de forrajeo en algunos individuos. Para lo cual se dividió el número de veces que un ave obtuvo alimento entre la cantidad de intentos que realizó, un intento se consideró exitoso cuando la avoceta realizó movimientos de cabeza y mandíbula con la clara acción de engullir alguna presa. Ambos cálculos se estandarizaron por minuto y se multiplicaron por 100. A la par se registró el comportamiento agonístico realizado por cada individuo. Asimismo se realizaron seis observaciones de barrido por mes (5 min/barrido) para observar agresiones en grupos de avocetas, excepto en marzo que debido a que se secaron varias de las unidades de conteo solo se pudieron realizar dos barridos. Finalmente, se documentó el comportamiento trófico en grupo; estos grupos se conocen como tropas, y consisten en grupos de al menos cinco Avocetas americanas alimentándose mediante barrido, generalmente los barridos de los individuos en estos grupos son más prolongados que los realizados por aves solitarias. Todas las aves fueron observadas con ayuda de un telescopio (60x) y a menos de 100 m de distancia, la información se capturó en una grabadora de mano.

6.6. Presas potenciales 6.6.1 . Sitios de recolecta La determinación de las presas potenciales se realizó en ambas zonas de estudio mediante la recolecta de muestras de sedimento y agua, en áreas donde se observó alimentarse a las avocetas. La recolección de muestras se llevó a cabo mensualmente (entre diciembre 2012 y febrero 2013) y entre las 10:00 y las 12:00 h. En cada zona de estudio se establecieron dos estaciones de muestreo ubicadas en alguna de las unidades en las zonas. En Pancho Villa las estaciones se correspondieron con las unidades Laguna B y Playa B. En la zona El Fraile las unidades Tarquina A y Barra B fueron establecidas como estaciones. Cabe mencionar que la recolecta de muestras se realizó en días posteriores a las observaciones de las abundancias, patrones de actividad y uso de hábitat, para evitar así perturbar la conducta habitual de las aves.

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En cada estación se escogió un punto de recolecta (donde previamente se habían observado aves alimentándose), donde se obtuvo la muestra 1, después se avanzó al menos una distancia de 5 metros, hasta otro punto donde se tomó la siguiente muestra, y así sucesivamente hasta completar al menos cinco muestras por estación. Por lo que mensualmente por cada zona se recolectaron al menos diez muestras de sedimento y de agua. En total se contó con 88 muestras de sedimento y agua durante el período invernal.

6.6.2. Toma de muestras Las muestras de lodo y agua se recolectaron en sitios de la laguna donde la profundidad era de entre 10 y 15 cm como medida estándar, ya que es la profundidad modal de forrajeo en las avocetas (Boettcher et al., 1994). Cabe mencionar que las muestras de sedimento fueron colectadas alrededor de 4 h. después del amanecer, lo que corresponde con el pico de actividad de los invertebrados en otros sitios (Gibson, 1978). El muestreo de bentos se realizó con una jeringa de 10 cm de longitud y diámetro de 2.5 cm, adaptada para recolectar los organismos presentes en el sedimento: micro y meiobentos ( ≤1 mm). Por cada muestra se recolecto un volumen de 49 cm 3 de lodo. La jeringa fue introducida en el lodo y al mismo tiempo se deslizaba el pistón, hasta alcanzar una profundidad de 100 mm aproximadamente, una vez lleno se retiró del sustrato y el lodo obtenido fue vaciado en un frasco, que contenía alrededor de 350 ml de agua del mismo lugar (Fleeger et al., 1988; Eleftheriou & McIntyre, 2005; Fig. 8).

Figura 8. Jeringa modificada para la extracción de muestras de sedimento (Tomado de Fleeger et al., 1988).

La distancia entre cada muestra colectada fue de al menos 10 m. La fijación de los organismos recolectados se hizo en campo, para lo que se agregó a cada frasco formol al 10%. El conjunto de muestras se guardaron en una caja plástica, para ser trasladadas posteriormente al laboratorio. En el laboratorio las muestras se procesaron con base en lo recomendado por diversos autores (Zaixso, 2002; Eleftheriou & McIntyre, 2005; Darrigran et al., 2007). Para eliminar el exceso

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. de sedimento y separar los organismos presentes se utilizaron dos tamices #18 y #35 (0.5 y 0.1 mm de abertura de malla; James et al., 1995). Una vez separada la muestra en una cubeta plástica se le agregó alcohol al 70% para su preservación. Las muestras fueron colocadas en refrigeración y posteriormente se realizó el análisis de su composición. El contenido de cada cubeta plástica fue vaciado en una caja de Petri, misma que se colocó en un estereoscopio (20x). Se determinó la abundancia relativa de invertebrados por muestra, donde se incluyeron las fases de larva y pupa (e.g. Diptera). La identificación de los organismos fue realizada hasta el nivel taxonómico más bajo posible, con apoyo en guías de identificación y libros especializados (Borror & White, 1970; Brusca & Brusca, 2003; Triplehorn & Johnson, 2005; Eaton & Kaufman, 2007; Elías-Gutiérrez et al., 2008; León-González et al., 2009).

6.7. Patrones de actividad y uso del sitio Los patrones de actividad y el uso del sitio fueron registrados mediante el método de barrido (n=224 barridos en total; Altmann, 1974). En cada unidad de muestreo se realizó un barrido y se registró para cada individuo: 1) la actividad desplegada en ese momento y 2) el uso del cuerpo de agua. La duración de cada barrido en las unidades de muestreo dependió del número de aves presentes, pero fue de aproximadamente de 45 minutos. En cada unidad de muestreo se determinaron las siguientes actividades (Hamilton, 1975; Robinson et al., 1997): 1. Alimentación . Avocetas realizando movimientos de forrajeo. 2. Descanso . Avocetas paradas con el pico oculto en las alas, no necesariamente con los ojos cerrados. 3. Acicalamiento. Aves en movimientos de acicalamiento y confort. 4. Vigilancia. Aves paradas, aparentemente en actitud de alerta. 5. Otros . Avocetas bañándose, en desplazamiento: caminata y en vuelo, y en cuclillas o “echadas” en sustrato seco “asoleándose”. El uso del sitio se determinó tomando como criterios la profundidad individual o posición de la avoceta en el cuerpo de agua IWD ( Individual Water Depth ). Para lo cual las avocetas se asignaron a las siguientes categorías (Boettcher et al., 1994): • IWD0 . En sustrato seco • IWD1 . En sustrato lodoso, con película de agua, profundidad de máximo 2 cm. • IWD2. Ubicadas en un nivel de agua por debajo del tibio-tarso, a una profundidad de hasta 10 cm.

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• IWD3 . Observadas en un nivel de agua cubriendo el tibio-tarso, a una profundidad de hasta 17 cm. • IWD4 . En un nivel de agua a la altura y por encima del abdomen, a una profundidad de agua de 17-22 cm o más. En ocasiones la determinación de la actividad y el uso de hábitat fue complicado, debido a la distancia entre las avocetas y el observador, además de los efectos de contraluz. La actividad de observación en los “barridos” tardó alrededor de 4-6 horas en cada sitio de estudio, lo que dependió del número de aves. La captura de la información se realizó con una grabadora de mano.

6.8. Análisis de los datos Los análisis se realizaron en STATISTICA 8.0 (StatSoft 1995), se trabajó al 95% de confianza en todos los casos ( α=0.05). También en todos los casos se realizaron pruebas de normalidad (Shapiro-Wilk o Kolmogorov-Smirnov, dependiendo del número de datos de cada caso) y homocedasticidad, para justificar el uso de estadística paramétrica o no paramétrica (Zar, 2010). Todas las diferencias significativas de los análisis se detectaron con pruebas a posteriori (Newman- Keuls; Zar, 2010). De ser necesario, tanto en el texto como en los gráficos, se mostrarán las medias y el error estándar.

6.8.1. Abundancia y densidad temporal Con los datos de abundancia de Avoceta americana de la temporada (noviembre 2010- junio 2011) en todo el sistema de Marismas Nacionales, se realizó una descripción mensual. Las abundancias mensuales se analizaron mediante la prueba estadística no paramétrica de Kruskall- Wallis, esto debido a que los datos no cumplieron con la normalidad. En cualquier caso los “tratamientos” fueron los meses del año. Los datos de abundancia y densidad mensual en la laguna El Chumbeño se analizaron mediante un análisis de varianza de una vía, donde los tratamientos fueron los meses. Para la densidad espacial (aves/ha), y para efectos comparativos entre los sitios ubicados en la laguna El Chumbeño se utilizó un análisis de varianza de dos vías (Zar, 2010), considerando como tratamientos los meses y los sitios (Pancho Villa y El Fraile).

6.8.2. Estructura poblacional Se evaluó la proporción de cada sexo por separado (machos y hembras) en los sitios (Pancho Villa y El Fraile) de la laguna El Chumbeño, por lo que se llevaron a cabo dos análisis de varianza de

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. una vía, uno con los sitios y otro con los meses como tratamientos, y un análisis de varianza de dos vías para establecer su interacción, con meses y sitios como tratamientos. También se comparó la estructura poblacional por sexo mediante un análisis de independencia Xi 2, considerando como tratamientos los sitios y los meses de estudio (Zar, 2010), mismo que se complementó con un análisis de varianza de una vía donde se comparó la proporción de los sexos en relación con los sitios. La frecuencia de edades se comparó mediante dos análisis de independencia Xi 2, considerando como tratamientos la temporada de estudio y los sitios (Zar, 2010), esto debido a que sólo se pudo determinar la edad al inicio de cada temporada de estudio.

6.8.3. Estrategias de forrajeo Para comparar las estrategias de forrajeo utilizadas, se estandarizaron las observaciones en frecuencias por minuto. Para analizar las diferencias en la frecuencia de uso de las distintas estrategias se realizó un análisis de varianza de una vía, con las estrategias como tratamientos. En cuanto a la frecuencia de intentos de alimentación independientemente de la estrategia utilizada por mes, se realizó un análisis de varianza de una vía, con los meses como tratamientos. Para la frecuencia de uso de las diferentes técnicas a lo largo de los meses se empleó un análisis de varianza de dos vías, con los meses y las técnicas como tratamientos.

6.8.4. Presas potenciales Se realizó un análisis de varianza dos vías, para comparar la abundancia de los invertebrados sin importar el grupo al que estos pertenecieran; se utilizaron como tratamientos el sitio de recolecta y los meses de estudio. Posteriormente se hicieron las pruebas a posteriori pertinentes (Zar, 2010). Para poder apreciar las diferencias en las abundancias, se agruparon los organismos cuantificados en 6 grupos; nematodos, poliquetos, moluscos, crustáceos, insectos y otros. Se hizo una prueba Xi 2 múltiple, tomando en cuenta grupo taxonómico, sitio de colecta y mes (Zar, 2010); para probar la existencia de diferencias en la abundancia de cada grupo de invertebrados en cada uno de los sitios por mes.

6.8.5. Actividades y uso del sitio (profundidades) Para las actividades y uso del sitio se comparó la abundancia de avocetas realizando las actividades, tomando como tratamientos las unidades y los meses de estudio. Para evaluar si las avocetas difieren en las actividades respecto de la profundidad se realizó un análisis Xi 2 múltiple, con las actividades y las diferentes profundidades como tratamientos.

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Asimismo, para establecer si las avocetas realizan actividades diferentes en los sitios seleccionados (Pancho Villa y El Fraile) se realizó un análisis de Xi 2, con los sitios como tratamientos. Para comparar la abundancia de avocetas en relación con el uso de hábitat y las actividades, se realizó un análisis de varianza una vía para cada variable, con las diferentes profundidades y las actividades como tratamientos. En tanto para detectar diferencias en las actividades y el uso del sitio a lo largo del período de estudio, se realizaron análisis de varianza de dos vías, uno para cada variable, con las actividades, las profundidades y los meses como tratamientos. Así como la interacción entre actividades y profundidades.

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7. RESULTADOS 7.1. Abundancia y distribución invernal de Avoceta americana en Marismas Nacionales En el período invernal (noviembre 2010-junio 2011) se obtuvieron 138,164 registros totales de Avoceta americana en Marismas Nacionales. De manera general el humedal más importante fue la laguna El Chumbeño (50% del total de registros), seguido de La Polca-Estacada (28%) y Las Garzas- Chahuin (7.5%). En tanto que cuatro sitios (Las Vírgenes, Mexcaltitán, Los Espejos y Zoquipan) presentaron en conjunto la menor cantidad de avocetas (0.93% del total de registros; Tabla III). En relación con la abundancia temporal las avocetas estuvieron bien representadas en noviembre, incrementaron notoriamente en diciembre y ligeramente en enero, mes en el que se observó el máximo (39,947 avocetas americanas). La cantidad de avocetas americanas disminuyó un 40% en febrero, tendencia que se prolongó en marzo, hasta alcanzar valores mínimos a partir de abril. La abundancia observada entre mayo y junio representó una fracción aproximada del 1.5% del total de individuos invernantes (Fig. 9).

Tabla III. Abundancia mensual de Avoceta americana en los humedales visitados durante el período de estudio (2010-2011) en Marismas Nacionales. Registros Humedal/Mes Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun totales

El Chumbeño 19869 21056 17476 8710 2010 122 99 60 69402 La Polca-Estacada 3784 11145 14545 9086 337 11 108 0 39016 Garzas- Chahuin 2406 2272 3623 1682 129 27 144 27 10310 Valle de Los Patos 329 58 1921 570 440 875 429 0 4622 Puerta de México 223 531 1379 1699 345 11 0 0 4188 Las Haciendas 1063 1461 154 261 2 44 108 33 3126 Cañadas 525 452 503 1503 17 57 0 1 3058 Estero Pericos 1554 52 40 75 20 0 0 0 1741 Laguna Zoyata 207 520 113 94 63 315 93 0 1405 Las Vírgenes 40 29 130 261 257 0 81 0 798 Los Espejos 147 102 23 6 3 0 0 0 281 Mexcaltitan 44 50 5 7 2 2 0 0 110 Zoquipan 0 3 35 66 3 0 0 0 107 Total mensual 30191 37731 39947 24020 3628 1464 1062 121 138,164

El análisis de datos detectó diferencias significativas entre meses (H 7=34.41; p<0.01), así en general en invierno temprano se presentaron abundancias altas, y bajas en primavera (marzo-abril) y verano (mayo-junio).

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45000

40000

35000

30000

25000

No. deindividuos No. 20000

15000

10000

5000

0 Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun

Figura 9. Abundancia temporal de Avoceta americana en Marismas Nacionales, durante su estancia no reproductiva 2010-11 .

Por sitio las abundancias máximas durante el período de noviembre a enero ocurrieron en la laguna El Chumbeño (promedio de 20,000 individuos), posteriormente (febrero) la mayor abundancia se presentó en la laguna La Polca-Estacada (poco más de 9,000 avocetas), al final de la temporada (mayo-junio) cobró relevancia (promedio 700 avocetas) el Valle de Los Patos (Tabla III).

7.2. Cambios temporales en la abundancia en los tres sitios de mayor importancia En términos generales las abundancias de Avoceta americana en los tres sitios más importantes fue diferente: la mayor abundancia promedio ocurrió en El Chumbeño (8,675 individuos) y la menor en Las Garzas-Chahuin (1,286), y presentaron un patrón temporal diferente 2 (Xi 14 =8521.66, p<0.001): la laguna El Chumbeño fue importante al inicio del período de estudio, y una tendencia a la baja sostenida a partir de enero; La Polca-Estacada y Las Garzas-Chahuin fue distinto, ambas lagunas presentaron menores abundancias en noviembre y diciembre, números máximos en enero y una posterior disminución en febrero. Sin embargo los tres sitios mostraron una notable caída en el número de avocetas en las primeras semanas de marzo, con constantes disminuciones que se mantuvieron hasta junio, cuando se observaron menos de 100 avocetas en los tres sitios (Fig. 10). Durante el paso migratorio de primavera, El Chumbeño fue utilizado en mayor medida que Las Garzas y La Polca-Estacada (Fig. 10).

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El Chumbeño 90 La Polca-Estacada 80 Las Garzas-Chahuin

40 Porcentaje(%) 30

0 Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun

7.3. Plan de Monitoreo Con respecto al plan de censos (monitoreo), con base en los 13 análisis de regresión realizados con los datos de la temporada 2010-2011, en los que se relacionó la abundancia mensual observada en todo el sistema (variable dependiente) con las abundancias acumuladas mensuales de las diferentes zonas, ordenadas descendentemente, se apreció un aumento en el coeficiente de determinación (r 2), valor que expresa la proporción de la variación que explica el modelo, lineal en todos los casos (Tabla IV). Lo que indica que a medida que se cense un número mayor de áreas se tendrá una mayor confianza predictiva. Con base en lo anterior se eligieron cinco de los 13 segmentos, dichos segmentos incluyeron el 92% del total de registros realizados (Tabla IV). Los recorridos por los cinco segmentos permitirán disminuir el esfuerzo espacial a un 38% del aplicado originalmente. Respecto a la pertinencia en la elección de los cinco humedales considerados para el plan de monitoreo, el análisis mostró que existe una estrecha relación entre el número de Avocetas americanas contadas en los cinco segmentos y el total para el complejo (F 1,6 =2,109.4, r²= 0.99, p<0.001), explicando el modelo más del 99% de la variación observada (Fig. 11).

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Tabla IV . Registros totales de Avoceta americana en cada uno de los humedales, en orden descendente, registros acumulados, porcentaje del número total de registros y coeficiente de determinación, para cada caso. Se resalta el sitio de corte, es decir en la parte superior de la tabla se ubican los cinco sitios seleccionados. Estos datos fueron obtenidos durante la temporada de estudio 2010-2011.

Registros Sitios Registros acumulados % r2 El Chumbeño 69402 69402 50.23 0.9284

La Polca-Estacada 39016 108418 78.47 0.9961

Las Garzas-Chahuin 10310 118728 85.93 0.9975

Valle de Los Patos 4622 123350 89.27 0.997

Puerta México 4188 127538 92.30 0.9972

Las Haciendas 3126 130664 94.57 0.9984

Cañadas 3058 133722 96.78 0.999

Estero Pericos 1741 135463 98.04 0.9999

Laguna Zoyata 1405 136868 99.06 1

Las Vírgenes 798 137666 99.63 1

Los Espejos 281 137947 99.84 1

Mexcaltitan 110 138057 99.92 1

Zoquipan 107 138164 100 1

Según la ecuación obtenida, una vez determinada la abundancia en los ocho segmentos, bastaría multiplicar a ésta por 1.0576 (el valor de la pendiente) y sumarle 409.98 (el de la ordenada al origen), para al 99% de confianza, determinar la abundancia de Avoceta americana en Marismas Nacionales. Entre noviembre de 2011 y marzo de 2012 se realizaron visitas mensuales a las 13 áreas originalmente contempladas. Utilizando sólo los datos recabados en las cinco áreas seleccionadas y mediante el uso de la ecuación determinada previamente se calculó el número de aves que, según el modelo debió haber en las 13 zonas, este número calculado se comparó con el realmente observado (Tabla V). Las diferencias ente las cantidades observadas y las calculadas fluctuaron entre 2.3 y 7.0%, es decir el modelo predijo acertadamente el número total de avocetas en las 13 zonas. Los puntos generados al graficar los valores observados y los calculados tendieron a una recta (Tabla V).

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45000 y = 409.98 + 1.0576x 40000 r² = 0.9972

35000

30000

25000

20000

15000

10000

5000 Numero Avocetas Numero de americanas en MN

0 0 5000 10000 15000 20000 25000 30000 35000 40000 45000

Abundancia en cinco sitios seleccionados

Figura 11. Relación entre la abundancia de Avoceta americana en todo el sistema y en las cinco zonas seleccionadas. Se muestra la ecuación obtenida y su coeficiente de determinación.

Mes Áreas seleccionadas Todas las Áreas (7) Abundancia Calculada % diferencia NOV 16110 16192 17447.92 7 DIC 41134 41139 43913.30 6 ENE 23289 23524 25040.43 6 FEB 18786 19778 20278.05 2.5 MAR 6942 7572 7751.84 2.3

Al sobreponerles la recta con pendiente 1 y ordenada al origen 0, es decir la recta que implicaría una predicción perfecta, se nota que los puntos se apegaron notoriamente a ella (Fig. 16). El cálculo del coeficiente de determinación permitió determinar que el modelo explicó más del 99% de la variación de los datos (Fig.12).

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45000 r² = 0.9994 40000 35000 30000 25000 20000 15000 10000 Numero de Avocetas observadas deAvocetas Numero 5000 0 0 10000 20000 30000 40000 50000

Número de avocetas calculadas

Figura 12. Relación entre la abundancia total de Avoceta americana observada en Marismas Nacionales y la abundancia calculada proveniente del plan de censos.

7.4. Abundancia y densidad en los sitios seleccionados dentro de la laguna El Chumbeño

Entre los dos sitios seleccionados se obtuvieron 38,934 y 43,973 registros acumulados para los inviernos 2011-12 y 2012-13, respectivamente. Las abundancias fueron estadísticamente iguales en ambos períodos (F 2,8=0.9405, p=0.4397) por lo que fueron agrupados para los análisis posteriores. Al inicio del período invernal (noviembre) se presentaron valores medios, que incrementaron en diciembre; entre diciembre y enero los valores se estabilizaron, para disminuir el resto de los meses, hasta alcanzar su valor mínimo en marzo (Fig. 13). Temporalmente se detectaron diferencias significativas en la abundancia (F 4, 177 =8.41, p<0.05). La prueba a posteriori de Newman-Keuls, mostró la conformación de dos grupos: el invierno temprano y medio (diciembre y enero) con las mayores abundancias, y los períodos de movimientos migratorios (noviembre y marzo, incluyendo a febrero) con una menor abundancia en promedio.

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12000 F4,177 =8.41; p=<0.05 A A 10000

8000 B

6000 B

4000 No. de No.individuos B

2000

0 Noviembre Diciembre Enero Febrero Marzo

En relación con la densidad, en términos generales se obtuvo un valor promedio de 6.5 avocetas/hectárea (0-15.13). Temporalmente mostró tendencias similares a la abundancia, con mayores valores promedio en diciembre y enero, y menores en marzo (Fig. 14). El análisis de varianza indicó que las densidades fueron diferentes entre los meses (F 4,60 =14.108, p<0.05). La prueba a posteriori de Newman-Keuls mostró la formación de tres grupos bien definidos: el invierno temprano y medio con las mayores densidades (diciembre y enero), el invierno tardío (febrero) y el período migratorio de primavera (marzo). Noviembre (término de la migración de otoño) fue intermedio entre febrero y marzo. En relación con los sitios establecidos en la laguna El Chumbeño en El Fraile se realizaron el 43% de los registros y en Pancho Villa el 57% restante. Las densidades promedio entre sitios fueron estadísticamente iguales: Pancho Villa 5.15±4.24 avocetas/hectárea y El Fraile 5.44 ±3.3 avocetas/hectárea (F 1,60 =0.1868, p=0.6671). Al considerar la interacción meses-sitios, se detectaron diferencias significativas en la densidad (F 4, 60 =2.817, p=0.03). En el invierno medio (diciembre y enero) ocurrió una mayor densidad en Pancho Villa, en tanto que durante los períodos migratorios (noviembre y marzo) el sitio más utilizado fue El Fraile (Fig. 15). La prueba a posteriori de Newman-Keuls, mostró que las mayores diferencias se dieron en Pancho Villa, con mayores densidades en el invierno medio y las menores en el período migratorio de primavera, mientras que El Fraile presentó densidades intermedias, aunque mostró un patrón similar.

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14 F4,60 =14.108; p=<0.05 A A 12

10 B 8 BC 6 C

4 Densidad(avocetas/hectárea)

0 Noviembre Diciembre Enero Febrero Marzo

14.00 F =2.817; p= 0.03 C C 4,60 12.00 C C 10.00 BC

8.00 AB AB AB 6.00 EF AB PV 4.00 A Densidad(aves/hectárea) 2.00

0.00 NDEFM Mes

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7.5. Estructura Poblacional 7.5.1. Proporción de machos y hembras En conjunto en ambos períodos de invierno se determinó el sexo a 22,294 avocetas americanas lo que representó el 28.36% de los registros totales. No hubo diferencia significativa en el porcentaje de machos y hembras para ambos períodos (t 19 =1.06, p=0.304), los machos representaron el 53.31% (11,886 registros) y las hembras el 46.69% (10,408 registros). Para los machos no se detectaron diferencias temporales (F 4,60 =0.2116, p=0.9309), pero sí en relación al sitio (F1,60 =17.56, p<0.001), con una mayor proporción en El Fraile , sin embargo, no se observó efecto significativo por interacción entre sitio y mes (F 4,60 =0.84, p=0.50). Para las hembras se detectaron diferencias significativas temporales (F 4,60 =2.63, p=0.04) y por sitio (F 1,60 =9.949, p<0.01), con una mayor proporción en Pancho Villa; por último no se observó efecto de la interacción espacio-tiempo

(F 4,60 =0.60, p=0.66). La prueba a posteriori de Newman-Keuls para las diferencias temporales en la proporción de hembras, mostró que la única diferencia significativa se presentó entre marzo y enero. En general indicó que las menores proporciones correspondieron a los períodos de movimientos migratorios y las mayores a la invernación (Tabla VI).

Tabla VI. Grupos homogéneos de las proporciones de hembras durante el período de estudio. Mes Proporción promedio Grupos homogéneos Marzo 0.30 ****

Noviembre 0.39 **** **** Febrero 0.42 **** **** Diciembre 0.45 **** **** Enero 0.49 ****

El análisis estadístico evidenció una dependencia de la proporción de sexos y el sitio 2 (Xi 19 =904.90, p<0.01). La diferencia más notoria fue una mayor proporción de machos en El Fraile, mientras que en Pancho Villa ambos sexos presentaron abundancias similares (Fig. 16). En concordancia, el análisis de varianza mostró que la proporción de sexos en Pancho Villa fue estadísticamente igual, pero en El Fraile dominaron los machos (F 1,136 =27.24, p<0.01; Fig. 17).

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120.00 2 Xi 19 =.904.90, p<0.01

100.00

80.00

60.00 H Porcentaje M 40.00

20.00

0.00 PV EF PV EF PV EF PV EF PV EF NOV DIC ENE FEB MAR

Figura 16. Proporción de machos y hembras por mes y sitio (PV=Pancho Villa; EF= El Fraile; H=Hembras, M=Machos) dentro de la laguna El Chumbeño, Marismas Nacionales, Nayarit.

0.8 F1,136 =27.246, p<0.01 0.7

0.6 Machos 0.5 Hembras

0.4 Proporción 0.3

0.2

0.1

0 Pancho Villa El Fraile

Figura 17. Proporción de sexos en dos sitios seleccionados en la Laguna El Chumbeño, Marismas Nacionales, Nayarit. Promedio (barra) y error estándar (línea).

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7.5.2. Grupo de Edad Se determinó la edad en dos períodos invernales (noviembre) para ambos sitios. En términos generales la población de Avoceta americana en la laguna El Chumbeño estuvo dominada por adultos (80%, n=1,021).

100% 90% 80% 70% 60% 50% Juveniles Adultos

Proporción 40% 30% 20% 10% 0% Pancho Villa El Fraile

Figura 18. Proporción por grupo de edad, adultos y juveniles de Avoceta americana en los dos sitios seleccionados en la laguna El Chumbeño.

2 El análisis mostró independencia tanto por sitio ( Xi 1=1.139, p=0.28; Fig. 18), como por 2 período invernal ( Xi 1=1.296, p=0.255; Fig. 19). Lo que indica que ni el sitio ni el período afectaron la proporción de juveniles.

100%

75%

50% Juveniles

Proporción Adultos 25%

0% 2011-2012 2012-2013 Período invernal

Figura 19. Proporción por grupo de edad en la laguna El Chumbeño para los dos períodos invernales analizados.

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7.6. Estrategias de Forrajeo 7.6.1. Estrategias Se determinó la conducta de forrajeo de 206 avocetas americanas, 47% fueron machos y 53% hembras. Se registraron un total de nueve estrategias de forrajeo: picoteo, segado, barrido, zambullida, buceo, captura aérea, búsqueda con pico, raspado y filtrado. Pero seis de ellas presentaron frecuencias bajas (4.06% en conjunto; picoteo, buceo, captura aérea, búsqueda con pico, raspado y filtrado) por lo que fueron integradas en el grupo denominado otros para efectos del análisis estadístico. En términos generales las avocetas tuvieron una frecuencia promedio de 31.1 intentos por minuto (2.5 a 71). Se determinó el éxito al 46% de las aves observadas y se obtuvo un éxito de forrajeo general promedio 51.1% por individuo (4.8-96.7%, n=95). Se evidenciaron diferencias en la frecuencia de uso de las distintas estrategias (F 3, 820 =12.96, p<0.01). La estrategia más utilizada fue el segado, seguida de cerca por la zambullida, en menor proporción utilizaron el barrido y por último el conjunto otros fue el que tuvo una menor frecuencia de uso (Fig. 20). La prueba a posteriori mostró dos grupos: estrategias usadas frecuentemente (segado y zambullida) y estrategias utilizadas con frecuencias menores (barrido y el conjunto de otros; Fig. 20).

14 F =12.96; p<0.01 A 3,820 A 12

10 B 8 B

Intentos/minuto 6

0 Segado Barrido Zambullida Otros

En cuanto a la frecuencia de intentos de alimentación independientemente de la estrategia utilizada por mes, hubo una mayor frecuencia al inicio del período invernal, la cual disminuyó en el invierno medio y tardío, para volver a incrementarse al comienzo del período migratorio de

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. primavera. Se detectaron diferencias significativas en la frecuencia de uso (F 4, 820 =3.931, p=0.003; Fig. 21).

12 A F4,820 =3.931; p=0.003 A 10 AB AB 8

B 6

Intentos/minuto 4

0 NOV DIC ENE FEB MAR

Figura 21. Frecuencia promedio de intentos por minuto por Avoceta americana (barra), error estándar (línea) y homogeneidad de grupos (igualdad en literal), durante el período de estudio.

La prueba a posteriori de Newman-Keuls evidenció que las diferencias significativas se dieron entre noviembre y diciembre con respecto a febrero, mientras que enero y marzo presentaron frecuencias de uso intermedias (Fig. 21).

Se observó una interacción significativa entre meses y las técnicas (F 12, 820 =6.32, P<0.005). Al inicio de la temporada invernal se utilizaron con mayor frecuencia el segado y el barrido, a mitad del invierno predominaron el segado y la zambullida, por último en el período de migración primaveral la zambullida y el barrido fueron los más utilizados (Fig. 22). Como un reflejo de los cambios temporales en las frecuencias de mayor uso, la prueba a posteriori de Newman-Keuls no mostró un patrón definido, aunque se observó una baja frecuencia en el uso del grupo otros en todo el período invernal, un uso muy frecuente de la zambullida en el período de migración al norte (Marzo) y una mayor utilización del segado y el barrido al inicio del período invernal (Tabla VII). En relación al sexo de los individuos, las hembras hicieron más intentos por minuto (31.98) que los machos (30.17), pero tal diferencia no fue significativa (F 1,204 =0.9081, p=0.3417).

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25 F12,820 =6.3287; p<0.005

15 Segado Barrido Zambullida 10 Intentos/minuto Otros

0 NOV DIC ENE FEB MAR

Figura 22. Frecuencia promedio de intentos por minuto por Avoceta americana (barra), de cada estrategia de forrajeo durante el período de estudio. Se muestra el error estándar (línea).

Tabla VII. Grupos homogéneos de técnicas de forrajeo durante el período invernal (BARR=barrido, ZAM=zambullida, SEG= segado, OTR=otros). Mes Estrategia Intentos/minuto – promedio Grupos homogéneos FEB BARR 1.00 ****

MAR SEG 1.32 ****

NOV OTR 2.05 ****

NOV ZAM 2.67 ****

FEB ZAM 3.47 ****

ENE BARR 3.74 ****

DEC OTR 3.78 ****

MAR OTR 4.25 ****

ENE OTR 4.66 ****

FEB OTR 5.59 ****

MAR BARR 5.75 ****

ENE SEG 6.73 **** ****

DEC BARR 7.51 **** ****

FEB SEG 8.75 **** ****

DEC ZAM 11.12 **** **** **** ENE ZAM 12.10 **** **** **** NOV BARR 15.67 **** ****

NOV SEG 15.96 **** ****

DEC SEG 16.52 **** ****

MAR ZAM 19.28 ****

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Respecto a las interacciones a pesar de que en promedio los machos desplegaron con mayor frecuencia técnicas de forrajeo del grupo otros y de que las hembras usaron con mayor frecuencia el segado, barrido y la zambullida, no se detectaron diferencias significativas en el uso de las mismas

(F 3,816 =0.5305, p=0.6614; Fig. 23). Por lo que en términos generales ambos sexos se alimentaron de la misma forma.

30 F3,816 =0.5305, p=0.6614

15 Machos Hembras Intentos/minuto 10

0 Segado Barrido Zambullida Otros

Figura 23. Frecuencia promedio de intentos por minuto por cada sexo de Avoceta americana (barra), de cada estrategia de forrajeo. Se muestra el error estándar (línea).

Se registraron 24 tropas de alimentación, el tamaño de cada tropa fue en promedio de 203.12±170.3 (20 a 600) avocetas americanas. La mayor parte de las tropas (79%) se observaron al 2 final del período invernal (febrero y marzo; Xi 4=19.75, p=0.001), no se observaron tropas al inicio del período de estudio (noviembre y diciembre; Tabla VIII). No se detectó un efecto del sitio 2 (Xi 1=1.57, p=0.4559).

Tabla VIII. Número de tropas de alimentación de Avoceta americana por sitio y mes en la laguna El Chumbeño Mes/Sitio Pancho Villa El Fraile Total por mes Noviembre 0 0 0 Diciembre 0 0 0 Enero 2 3 5 Febrero 8 3 11 Marzo 5 3 8 Total por sitio 15 9 24

El 50% de las tropas tuvieron especies asociadas, se registraron 16 especies de aves, la especie más frecuente fue Egretta thula (66% de los casos), seguida de Himantopus mexicanus, Anas

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. clypeata y Egretta tricolor (41% de los casos cada una); las familias mejor representadas fueron Ardeidae, Anatidae y Scolopacidae, con cuatro especies cada una (Tabla IX).

Tabla IX. Especies asociadas a las tropas de alimentación de Avoceta americana en la laguna El Chumbeño, Marismas Nacionales. Migratoria (*) Nombre común Especie Frecuencia en tropas (máximo =12 ) Zambullidor Podilymbus podiceps* 1 Cerceta canela Anas cyanoptera* 1 Pato cucharón Anas clypeata* 5 Pato golondrino Anas acuta* 1 Pato Tepalcate Oxyura jamaicensis* 1 Pelícano blanco Pelecanus erytrhorhynchos* 1 Garzón gris Ardea herodias* 1 Garza blanca Ardea alba 4 Garceta nívea Egretta thula 8 Garza tricolor Egretta tricolor 5 Espátula rosada Platalea ajaja 2 Candelero Himantopus mexicanus* 5 Patamarilla mayor Tringa melanoleuca* 2 Patamarilla menor Tringa flavipes* 3 Costureros Limnodromus spp.* 1 Picopando canelo Limosa fedoa* 2

7.6.2. Agresiones De 206 avocetas observadas (total de 412 minutos de observación), solo el 4.36% de los individuos se involucraron en interacciones agonísticas (n=9), del total de avocetas que presentaron comportamiento de agresión 22% fueron machos (2.06% del total de machos) y 78% hembras (6.4% del total de hembras). Del total de 26 barridos (130 minutos) se registraron 57 agresiones (0.43 agresiones por minuto). La mayor parte de las agresiones ocurrieron al inicio y el final del período de 2 invierno ( Xi 3=71.6, p<0.001): 56% en noviembre, 4% diciembre, 7% enero y 33% febrero. No se observaron agresiones en marzo. La mayor parte de las agresiones fueron de carácter intraespecífico (93%): en el 66% de los casos las hembras fueron las agresoras, 32% los machos y un 2% individuos indeterminados. En todos los casos los individuos que iniciaron la agresión triunfaron sobre el agredido. De las agresiones intraespecíficas, el 39.6% involucraron hembra vs hembra, 24.5% hembra vs macho, 22.6% macho vs hembra y 9.4% macho vs macho. 1.9% hembra vs indeterminado y 1.9% indeterminado vs hembra. Las agresiones interespecíficas (n=4) involucraron cuatro especies diferentes, una agresión por especie: Limosa fedoa, Limnodromus spp ., Calidris himantopus y Anas clypeata .

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7.7. Presas potenciales: Comunidad de Invertebrados La comunidad de invertebrados estuvo formada por seis grupos: nematodos, poliquetos, moluscos, crustáceos, insectos y otros. Del conjunto de muestras se obtuvieron un total de 5,298 registros. Los crustáceos fueron el grupo numéricamente dominante (65.6% del total de registros; predominaron copépodos y ostrácodos), seguido de los insectos (20.06%; con dominancia numérica de dípteros; Tabla X).

Tabla X. Grupos de invertebrados registrados en el sedimento en la laguna El Chumbeño, Marismas Nacionales, Nayarit, invierno 2012-2013. Phyllum Clase Orden Familia Porcentaje (%) Dinoflagellata 0.25 Granuloreticulosa 2.23 Nemata 6.00 Annelida Polychaeta Phyllodocida Phyllodocidae 2.02 Mollusca Bivalvia 3.53 Arthropoda Malacostraca Decapoda Penneidae 0.19 Maxillopoda Harpacticoida 34.45 Cyclopoida 8.70 Calanoida 0.04 Podocopida 22.22 Chelicerata Araneae 0.06 Acari 0.28 Insecta Hemiptera Corixidae 2.64 Coleoptera Carabidae 0.02 Psocoptera Psocidae 0.08 Diptera Chironomidae 8.55 Chaoboridae 1.77 Ceratopogonidae 1.78 Muscidae 5.02 Hymenoptera Braconidae 0.08 Formicidae 0.11

Respecto a la abundancia de invertebrados por muestra, no se encontraron diferencias significativas por sitio (Pancho Villa=58.6±49.9, El Fraile=64.5±52.9, F1,78 =0.2413; p=0.6246), pero sí de manera temporal (F 3,78 =2.63; p=0.04; Fig. 24), aunque no ocurrió interacción sitio-mes

(F 3,78 =0.13; p=0.9431; Fig. 25). La mayor abundancia se presentó en febrero, diciembre alcanzó valores intermedios, que disminuyeron para enero, finalmente en marzo se obtuvo la menor cantidad de invertebrados.

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

2500 F3,78 =2.630, p=0.04

A 2000

1500 B

B 1000 Abundancia Abundancia de invertebrados 500

0 Diciembre Enero Febrero Marzo

Figura 24. Registros totales de invertebrados durante el invierno en la laguna El Chumbeño. La barra indica promedios y la línea error estándar. Grupos homogéneos (igualdad en literal).

100 F3,78 =0.1280; p=0.9431 90

Abundancia Abundancia deinvertebrados/muestra 20

0 PV EF PV EF PV EF PV EF DIC ENE FEB MAR

Figura 25. Abundancia de invertebrados por sitio y mes en la laguna El Chumbeño. Se indica el promedio (barra) y error estándar (línea).

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El análisis realizado para comparar la composición de las comunidades bentónicas evidenció la existencia de dependencia entre la composición, los sitios y los meses del período invernal 2 (Xi 38 =797.49, p<0.01; Fig. 26), lo que indica que la composición de la comunidad de invertebrados muestreada depende del sitio y/o del mes de estudio. Temporalmente la proporción de crustáceos y de poliquetos fue disminuyendo a lo largo del invierno. Caso contrario ocurrió para moluscos y nematodos (Fig. 26). De hecho en ambos sitios se observó un incremento en la proporción de nematodos y moluscos al final del periodo de invierno (febrero-marzo; Fig. 26). También para ambos sitios los crustáceos disminuyeron al final del invierno. Tanto los insectos como el grupo otros, no mostraron un patrón definido a lo largo de los meses. Al comparar los sitios se observó una mayor abundancia de insectos en Pancho Villa, en contraste hubo más crustáceos en El Fraile (Fig. 27).

1200 2 Xi 38 =797.49, p=<0.01

1000

800 Otros Insectos 600 Crustaceos Moluscos 400 Poliquetos Abundancia Abundancia de invertebrados Nematodos 200

0 PV EF PV EF PV EF PV EF Diciembre Enero Febrero Marzo

Figura 26. Abundancia de invertebrados por sitio, mes y grupo taxonómico en la laguna El Chumbeño (PV=Pancho Villa, EF= El Fraile).

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

3000

2500

2000 Otros Insectos 1500 Crustaceos Moluscos

1000 Poliquetos Nematodos Abundancia Abundancia de invertebrados

500

0 PV EF

Figura 27. Abundancia de invertebrados por sitio (PV= Pancho Villa, EF= El Fraile) y por grupo taxonómico en la laguna El Chumbeño, Marismas Nacionales.

7.8. Actividad y Uso de Hábitat Se llevaron a cabo 76,321 registros de actividad. En términos generales la mayor parte de los individuos se observaron en alimentación (59.9%), seguida de descanso (20.7%) y de acicalamiento (13.2%), las demás actividades en conjunto representaron apenas el 6.2% del total de registros. 2 Las actividades deben ser consideradas dependientes de la profundidad y/o el mes ( Xi 35 = 64115, p<0.001). Por sitio se presentaron diferencias respecto a las frecuencias de las diferentes 2 actividades ( Xi 4=1841.78, p<0.001; Fig. 28). Respecto al uso de las distintas profundidades se encontraron diferencias significativas en el número de avocetas que las usaron (F 4,100 =3.49, p=0.01). La población de Avoceta americana en la laguna mostró una clara preferencia por dos tipos de profundidad (IWD2 e IWD4; Fig. 29). La prueba de Newman-Keuls mostró una notable diferencia entre el uso de zonas secas (IWD0) y áreas con profundidades intermedias (IWD2).

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100% 2 Xi 4=1841.78, p<0.001 90% 80% 70% OT 60% RS 50% AL

Proporción 40% AC 30% FD 20% 10% 0% PVSitio EF

F =3.49, p=0.01 1600 B 4,100

1400 AB

1200

1000 AB 800

600 AB Abundancia Abundancia de individuos 400 A

200

0 IWD0 IWD1 IWD2 IWD3 IWD4

Figura 29 . Abundancia de de Avoceta americana en diferentes profundidades del cuerpo de agua (IWD0=sustrato seco, IWD1=sustrato lodoso, IWD2=profundidad hasta 10 cm, IWD3=profundidad hasta 17 cm, IWD4=profundidad mayor a 17 cm.). Error estándar (línea) y grupos homogéneos (literales).

Con respecto a la actividad, la mayor parte de las avocetas americanas se encontraron alimentándose, con diferencias significativas (F 4,100 =6.77, p<0.01; Fig. 30). La prueba de Newman- Keuls mostró dos grupos: el de mayor frecuencia (forrajeando) y el resto (Fig. 30).

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2500 F =6.7724, p<0.01 A 4,100

2000

1500

B 1000 B Abundancia Abundancia deindividuos B B 500

0 FD AL AC OT RS

100% F16, 100 =1.128, p=0.339 90% 80% 70% RS 60% OT 50% AC

Porcentaje 40% AL 30% FD 20% 10% 0% NDEFM

Figura 31. Proporción temporal de las diferentes conductas observadas (FD=Alimentación, AL= Vigilancia, AC=Acicalamiento, OT= Otros, RS= Descansando).

Temporalmente no se detectaron diferencias significativas tanto en las actividades (F 16,100

=1.13, p=0.3398; Fig. 31), como en el uso de las diferentes profundidades (F 16,100 =0.56, p=0.91; Fig. 32).

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Adicionalmente se observaron diferencias significativas por interacción entre las actividades y el uso de hábitat (F 16,100 =2.87, p<0.01). Es decir algunas actividades se verificaron preferentemente asociadas a ciertas profundidades (Fig. 33).

100% F16, 100 =0.557, p=0.907

90%

80%

70% IWD4 60% IWD3

50% IWD2 IWD1 Porcentaje 40% IWD0 30%

20%

10%

0% Nov Dic Ene Feb Mar

Figura 32. Proporción de Avoceta americana en cada nivel de profundidad (IWD; véase Figura 32 para abreviaciones) en la laguna El Chumbeño.

100% F16, 100 =2.868, p<0.01 90% 80%

70% RS 60% OT 50% AC 40% AL Porcentajeactividad 30% FD 20% 10% 0% IWD0 IWD1 IWD2 IWD3 IWD4

Figura 33. Actividades de la Avoceta americana a diferentes profundidades en la laguna El Chumbeño durante el invierno (véanse Figura 31 y 32 para abreviaciones).

La prueba a posteriori de Newman-Keuls mostró que la actividad de alimentación estuvo notoriamente asociada a la mayor profundidad (IWD4), en tanto el resto de las actividades se

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. desplegaron de manera similar en el espectro de profundidades. De hecho sólo se formaron “dos grupos homogéneos”, el de alimentación a mayor profundidad (FD-IWD4) y el resto. Finalmente en relación al sexo no se detectaron diferencias temporales con relación a la actividad realizada (F 4,690 =0.27, p=0.89), ni con respecto al uso de las profundidades (F 4,348 =0.23, p=0.95). Tampoco las hubo entre sitios por actividad (F 1,680 =2.23, p=0.06), ni al uso de las profundidades (F 4,348 =1.20, p=0.31). Lo que implica que machos y hembras desplegaron las actividades a profundidades similares en ambos sitios para todo el período invernal.

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8. DISCUSION 8.1. Abundancia y distribución En el estudio presente se estimó una población invernante de c.a . 40,000 avocetas americanas (8.9% de la población mundial; Andres et al ., 2012), número semejante a los previamente reportados: 32,500 (Morrison et al., 1994), 25,000 (Ortega-Solís, 2011) y 27,000 (Carmona & Danemann, 2013). Lo que demuestra un uso continuo de la zona. La mayor parte de los registros ocurrieron entre noviembre y enero, así Marismas Nacionales fue utilizada primordialmente como un sitio de estancia invernal. Este patrón en la abundancia ha sido reportado en otros lugares de invernada, como Humboldt Bay, Cal., (Evans & Harris, 1994). La disminución en la abundancia a partir de marzo obedece a la partida de individuos hacia sitios reproductivos (Ackerman et al., 2013), ya que la anidación inicia en abril (Cavitt, 2006; Ackerman et al., 2013). En general para todo el sistema a partir de febrero no se observaron incrementos, lo que puede explicarse con base en dos hipótesis no excluyentes: 1) las aves que invernaron al sur de Marismas Nacionales no utilizan la zona como parada en su migración al norte, aunque no hay datos de grupos importantes, excepto en Cuyutlán (10,400 individuos) y La Joya (11,800 individuos; Morrison & Ross, 2009), y/o 2) pudiera ser que si utilizaran el área, pero dado que se desconoce la tasa de recambio en el sitio, al mismo tiempo de la llegada de individuos sureños, individuos invernantes en Marismas Nacionales abandonarían el sitio. Los conteos no proveen información sobre la tasa de recambio, por lo que los hipotéticos individuos sureños bien pudieran quedarse períodos cortos de tiempo y ser reemplazados por otros (Reed et al., 1996). La pequeña fracción de la población de invierno que pasó el verano en el área de estudio (1.5%), probablemente esté conformada mayoritariamente por individuos juveniles, ya que la especie se reproduce al segundo año de edad (Robinson & Oring, 1997; Ackerman et al., 2013), por lo que a estos individuos les resulte más conveniente permanecer su primer verano en los sitios de invernación, dada la baja posibilidad de reproducirse (Hockey et al., 1998), asimismo algunos juveniles parten a los sitios de anidación, aunque no se reproduzcan (Ackerman et al., 2013). En sitios más norteños del noroeste de México (Guerrero Negro, 28°N), la proporción de veraneantes es mayor, aunque sus abundancias generales son menores (Danemann et al., 2002). Lo que sugiere que una mayor proporción de juveniles veranea en latitudes más norteñas; sin embargo, es necesario ampliar la toma de datos para poder confirmar esta observación. Se han planteado diversas razones para explicar la presencia de aves veraneantes: retraso o ausencia de las condiciones fisiológicas adecuadas para migrar ( e.g. poca acumulación de grasa), enfermedades, parásitos, senilidad y plumaje en mal estado, lo que ocasiona que tales individuos sean menos competitivos (McNeil et al ., 1994, McNeil et al .,

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1995). Todas estas condiciones pudieran explicar la presencia de Avocetas americanas en Marismas Nacionales durante el período reproductivo (mayo-junio), no solo de juveniles sino también adultos, ya que se observaron individuos con plumaje reproductivo en mayo y junio. El patrón de la abundancia mostrado en este estudio contrasta con lo indicado por Ortega-Solís (2011), quien señala que en febrero ocurrieron las mayores abundancias en Marismas Nacionales, incluso considera que la especie utiliza el humedal más como área de paso hacia el norte, que como sitio de invernación. La falta de registros de números importantes invernando al sur de Marismas Nacionales (Morrison et al., 1994), hacen difícil sostener la hipótesis de que el área sea más importante para la migración al norte que para la invernación (Ortega-Solís, 2011). Aunque el área cubierta por ambos trabajos fue diferente, ya que Ortega-Solís (2011) no incluyó los humedales La Polca-Estacada y Puerta de México (Sinaloa). Pero aun excluyendo dichos sitios, en el presente estudio las mayores abundancias se presentaron en diciembre y enero, para disminuir notoriamente en febrero. Un estudio posterior no publicado (Carmona et al., 2012) concuerda con el patrón mostrado en este trabajo, mayores abundancias en diciembre y enero, y menores en febrero; incluso, como se señala que noviembre presentó mayor número de Avocetas americanas que febrero. Las diferencias con los datos de Ortega-Solís (2011) se pueden explicar por dos razones: 1) los patrones de abundancia de la Avoceta americana pueden variar en algunas temporadas (Ackerman et al., 2013) y/o 2) existen muchos factores que pueden afectar un conteo puntual, climáticos, perturbaciones humanas y presencia de depredadores, entre otros. De hecho Colwell & Cooper (1993) recomiendan tomar con precaución las estimaciones de los censos o monitoreos, debido a ciertas variaciones como cambios en la población, diferencias en la temporalidad de los conteos durante la migración, influencia del clima o movimientos entre hábitat por parte de las aves. Evans (1976) menciona que la distribución invernal para muchas especies no es estática, por ejemplo Demers et al., (2010) documentaron movimientos regionales de Avoceta americana durante el invierno en la bahía de San Francisco, Cal., que se tradujeron en cambios temporales en la abundancia en distintos humedales. Más allá de estas diferencias, en concordancia con lo señalado por Ortega-Solís (2011), la laguna El Chumbeño fue el sitio numéricamente más importante. En el trabajo presente al menos 21,000 Avocetas americanas utilizaron el humedal durante el invierno, lo que equivale al 52% de las avocetas en Marismas Nacionales o al 4.6% de la población total de la especie. Se destacó también el humedal de La Polca-Estacada, donde se observaron al menos 14,500 Avocetas americanas, particularmente en febrero, incremento que se dio a la par del período en que disminuyeron los números en la laguna El Chumbeño, así es posible que parte del grupo que llega a La Polca-Estacada provengan de El Chumbeño, que se encuentra 70 km al sur, sin embargo hacen falta estudios de

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. marcaje y reobservación y/o radiotelemetría para confirmar este tipo de movimientos y conexiones (Plissner et al., 2000; Demers et al., 2010). La preferencia de las Avocetas americanas por Chumbeño y La Polca-Estacada se relaciona con su carácter de humedales perennes, lo que indica que aún durante el período de estiaje conservan un espejo de agua con una gama amplia de profundidades (0>20 cm), lo que favorece la presencia de la especie, pues ésta prefiere áreas más profundas que otras aves playeras y con cambios de marea poco notorios (Boettcher et al., 1994; Boettcher et al., 1995; Robinson et al., 1997). Por ejemplo, en la península de Baja California la Avoceta americana prefiere ambientes artificiales no afectados por las fluctuaciones de marea (Ayala-Pérez, 2008). La presencia de sedimento fino ha sido indicada al menos para la laguna El Chumbeño (Blanco et al., 2011), lo que concuerda con lo mencionado en la literatura, pues la Avoceta americana prefiere durante el invierno sitios con sedimentos finos, debido a la sensibilidad de su pico (Colwell et al., 2001; Danufsky & Colwell, 2003; Ackerman et al., 2013); observaciones personales indican que el sedimento de La Polca es similar. Aunado a lo anterior, la disponibilidad de presas es un factor importante para explicar la predilección de las especies por algún sitio en particular (Dias et al., 2009), para El Chumbeño la densidad de presas potenciales se mantuvo relativamente constante durante todo el período de invierno, lo que pudiera favorecer la elección de este lugar (véase más adelante). Finalmente la seguridad de los sitios, traducida como la ausencia de depredadores (Fernández & Lank, 2010), favorece la presencia de aves invernantes en los humedales. Al menos para El Chumbeño, aunque se observaron depredadores (e.g. Halcón peregrino Falco peregrinus ), no se registraron eventos de depredación sobre Avoceta americana (véase más adelante).

8.2. Plan de monitoreo Los programas de monitoreo tienen dos objetivos primordiales: (1) a corto plazo, identificar las áreas de mayor importancia para las aves playeras (regional o localmente) y estimar su abundancia (Howe et al ., 1989) y (2) a largo plazo, estimar la variación temporal en las tendencias poblacionales de las aves que utilizan las zonas (Watkins, 1993). En el presente estudio se consiguió el primer objetivo en uno de los humedales de mayor importancia para la estancia invernal de Avoceta americana en Norteamérica (Morrison et al., 1994; Carmona & Danemann, 2013). La eficiencia de los programas de monitoreo para dar seguimiento a los cambios en abundancia de las poblacionales y detectar modificaciones a mediano o largo plazo, depende de la pertinencia en la elección (representatividad) de las áreas clave utilizadas por las aves (Howe et al ., 2000). Los humedales seleccionados dentro de Marismas Nacionales para el plan de monitoreo, son los sitios con las mayores abundancias de Avoceta americana (Fig. 34). Además de lo anterior, son

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. sitios relativamente accesibles, el modelo generado a partir de las abundancias observadas en las áreas elegidas explicó alrededor del 99% de la variación total, con un esfuerzo de menos del 40% respecto al original.

Figura 34. Sitios seleccionados en Marismas Nacionales para el Plan de Monitoreo de Avoceta americana; los cinco sitios concentran el 92% de los registros para la especie en la región.

Para probar si la selección de los sitios es adecuada, es necesario un inventario completo de todas las áreas que utilizan las avocetas, por lo que se recomienda un trabajo previo, que permita escoger de la mejor forma posible los lugares de monitoreo a incluir dentro del plan que se proponga (Howe et al., 2000), metodología seguida cabalmente en el trabajo presente. Cabe mencionar que Ayala-Pérez et al., (2013) realizaron un ejercicio de validación de esta misma metodología para Guerrero Negro, B.C.S., donde indican que no se encuentra sesgada y que maximiza la precisión, a un nivel de confianza por encima del 90%, lo que resulta importante para disminuir el costo-beneficio de los monitoreos. A este respecto, una de las políticas generales de las Áreas Naturales Protegidas es favorecer las acciones de conservación y gestión ambiental, para con ello llevar a cabo un mejor manejo y conservación de los recursos, así como tener una evaluación y monitoreo eficiente de los recursos naturales. La Reserva de la Biosfera de Marismas Nacionales, Nayarit, representa un sitio clave para la Avoceta americana, por lo que el desarrollo de este tipo de ejercicios responde a la necesidad de

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. generar la información que permita monitorear la población de la especie, la cual como fue mencionado es considerada prioritaria a nivel nacional (Semarnat, 2008). El desarrollo de este Plan de monitoreo, garantiza reducir los costos y el esfuerzo necesario para llevarlo a cabo, favoreciendo su continuidad y el desarrollo de acciones de investigación y conservación, ya que evaluar el estado que guarda una población silvestre en sitios clave y darle seguimiento, permite determinar las causas de los cambios que pudieran observarse, y por lo tanto permite dar pautas a líneas de investigación y/o acciones de conservación y manejo.

8.3. Densidad La densidad observada en Chumbeño fue similar a la del Valle Central de California, la región más importante para la invernación de la especie al interior de California, donde la densidad de la Avoceta americana varió de 0 a 10.1 ind/hectárea (Shuford et al., 2007). Aunque el tipo de ambiente utilizado en ambas regiones difiere, ya que en el Valle Central la especie frecuenta humedales bajo manejo, estanques de evaporación y arrozales. En la bahía de San Francisco, que es el sitio de invernación más importante para la especie en la costa de California, la densidad promedio en otoño es de 0.5-1.5 avocetas/hectárea, y en primavera de apenas 0.5 avocetas/hectárea, sin datos para el invierno (Stenzel et al., 2002). Las mayores densidades observadas en el Valle Central se relacionan con la falta de régimen de marea, por lo que la disponibilidad de hábitat para forrajear es constante (Shuford et al., 2007). En la laguna El Chumbeño las fluctuaciones en los niveles de agua ocasionados por los efectos de marea son prácticamente nulas (Blanco et al., 2011), por lo que la especie no ve limitada su área de forrajeo. Asimismo los desplazamientos de las avocetas entre sitios de descanso y de alimentación son prácticamente inexistentes, ya que ambos se ubican en las mismas zonas, en este sentido no hay un costo energético asociado con este tipo de movimientos, característica que ha sido indicada como importante en la selección de los sitios (Farmer & Parent, 1997). Las Avocetas americanas comienzan a llegar en números importantes a la laguna en octubre (Carmona et al., 2012), dos meses después de la partida de la mayor parte de los individuos de los sitios reproductivos (Robinson et al., 1997). Pero el grueso de los individuos arriba en noviembre, cuando buena parte del agua captada durante lluvias ya se drenó de la laguna. La mayor densidad en diciembre y enero y su valor relativamente estable en este período, indican que la laguna es un sitio de invernación. Las menores densidades en febrero y marzo puede relacionarse con: (1) la partida migratoria de avocetas durante estos meses, (2) que el sitio no sea utilizado por grupos que invernan al sur de Marismas Nacionales, o (3) durante estos meses la superficie de la laguna comienza a desecarse, lo que eventualmente puede provocar que las avocetas se muevan a otros sitios cercanos, no considerados. Es resaltable que en marzo se detectó la

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. menor densidad de invertebrados y una mayor salinidad en la laguna (más de 40 ppm), aunque la Avoceta americana es capaz de tolerar estas condiciones (Mahoney & Jehl, 1985), la menor densidad de presas debe afectarlas. No existe una relación clara entre la densidad de avocetas observadas por sitio-mes y la abundancia de invertebrados, la cual se mantuvo relativamente constante en todo el período invernal, sin embargo en marzo la laguna El Chumbeño presentó un repunte en la densidad de invertebrados que se asoció con una menor densidad en Avocetas americanas, al respecto Goss-Custard (1980) señala que una menor densidad de depredadores (avocetas) favorece el reclutamiento de presas ( i.e. invertebrados). En noviembre dadas las aún cercanas lluvias, el nivel del agua es elevado, en El Fraile hay áreas relativamente cerradas y protegidas (tarquinas), por lo que aparentemente la concentración de avocetas en estos estanques es mayor que en las zonas abiertas de Pancho Villa. Por otro lado Harrington (2003) menciona que las aves playeras pierden tiempo, oportunidades de alimentarse y probablemente se vuelven más vulnerables cuando la tasa de disturbio es alta, durante noviembre las actividades de pesca de camarón por parte de las comunidades son aún intensas, y el paso de la mayor parte de las embarcaciones se da a través de Pancho Villa, por lo que es posible que la perturbación afecte negativamente la selección del sitio. En suma las condiciones del hábitat ( i.e. nivel de agua) y el grado de perturbación humana afectan la selección de un sitio, favoreciendo en el caso presente a El Fraile, durante el período de arribo.

8.4. Estructura poblacional 8.4.1. Proporción de sexo En algunas especies de aves playeras, se ha indicado segregación geográfica entre sexos, como en el Playerito occidental ( Calidris mauri ; Butler et al., 1987; Buenrostro et al., 1999; Nebel et al., 2002) y el Playerito menor ( Calidris minutilla ; Butler & Kaiser, 1995; Carmona & Sauma, 2010). Se han planteado algunas hipótesis para explicar la segregación espacial entre sexos: 1) competencia por recursos, que implica que el sexo subordinado inverne en los sitios menos óptimos, 2) ventaja al invernar al norte de su distribución no reproductiva, porque la selección favorece a aquellos que llegan primero a los sitios reproductivos ( i.e. territorios o sitios), y 3) diferencias fisiológicas relacionadas con el tamaño corporal, el sexo con el mayor tamaño tolera climas más severos (Myers, 1981). Estos aspectos, implican conductas territoriales, filopatría, dominancia de alguno de los sexos, un mejor aprovechamiento de la infauna intermareal o una mejor capacidad de escape ante los depredadores. En el presente caso y de acuerdo a lo propuesto por Robinson & Oring (1996) en humedales del oeste de los Estados Unidos (California y Nevada), la proporción de sexos de Avoceta americana (1:0.88 a favor de machos) no difirió en la laguna El Chumbeño. Desafortunadamente no hay estudios

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. publicados con respecto a la proporción de sexo en la mayor parte del área de invernación de Avoceta americana, a pesar de que la morfología del pico hace posible la identificación de los sexos a distancia (Ackerman et al., 2013), lo que impide evaluar los patrones de distribución geográfica de los sexos. El dimorfismo sexual en el tamaño del pico, se ha sugerido como factor para la segregación espacial latitudinal en las aves playeras (Nebel et al., 2002; Nebel, 2005), en el estudio presente no se detectaron diferencias entre machos y hembras ni en el uso de las estrategias de forrajeo ni en las diferentes profundidades frecuentadas (ver adelante) no obstante el mencionado dimorfismo sexual. Sin embargo, es posible que exista partición de nicho trófico, al menos a escala local (Davis & Smith, 2001; Demers et al., 2010), lo que favorecería la coexistencia de ambos sexos. Por lo que tal dimorfismo apunta a diferencias en el hábitat de forrajeo y/o las presas capturadas que posiblemente no se detectaron en el estudio presente. Por otro lado, Gibson (1971) señala que en la reproducción la hembra escoge al macho, pero no se ha evaluado si tal dimorfismo pudiera relacionarse con tal proceso de aparente selección. La territorialidad implica que uno de los sexos ( i.e. el que defiende el territorio reproductivo en sus áreas de reproducción) tienda a invernar en sitios más norteños (Myers, 1981), pero la Avoceta americana no es territorial, por lo que no hay ventaja en llegar primero a las áreas reproductivas, lo que se logra invernando más al norte (Myers, 1981; Thomas et al., 2007). Pues las áreas de reproducción de las avocetas, a diferencia de las de especies de aves playeras que si presentan segregación latitudinal por sexos, son impredecibles en cuanto a recursos y por lo tanto la filopatría es baja (Plissner et al., 1999). Asimismo el intervalo de distribución invernal de la especie es relativamente restringido (sur de Estados Unidos y México), y dado el tamaño corporal de la Avoceta americana, no hay un elemento fisiológico o conductual que limite la distribución de alguno de los sexos latitudinalmente (Ketterson & Nolan, 1983). De tal forma la segregación sexual por latitud resulta poco ventajosa, lo que ocasiona que los individuos, independientemente de su sexo, tiendan a concentrarse en áreas favorables. La aparente segregación a escala local entre sexos puede relacionarse con la mayor cobertura de manglar en El Fraile, ya que sugiere que se trata de un sitio más riesgoso, pues la vegetación dificulta detectar a los depredadores aéreos (Fernández & Lank, 2010), pero Pancho Villa presentó una mayor proporción de avistamientos de Halcones peregrinos ( Falco peregrinus ; 60%), lo que lo hace un sitio con un riesgo ligeramente mayor, pese a tratarse de un lugar más abierto. En otras especies, como Calidris mauri , se ha indicado que los individuos más delgados pueden ocupar sitios más riesgosos, dada su mayor capacidad de escape (Fernández & Lank., 2006). Las hembras de Avoceta americana son más ligeras que los machos (Ackerman et al., 2013), y fueron proporcionalmente más abundantes en Pancho Villa, lo que sugiere una predilección por este sitio.

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Incluso el ámbito hogareño de la Avoceta americana en los sitios de parada e invernación puede alcanzar 3,400 ha (Demers et al., 2008), por lo que es posible que algunos individuos ocupen alternativamente ambos sitios, ya que la superficie de la laguna es de alrededor de 3,900 ha. En el estudio presente la menor proporción de hembras en marzo indica que aparentemente parten primero hacia el norte. Sin embargo, Gibson (1971) señala que en el caso de la Avoceta americana ambos sexos llegan “al mismo tiempo” y emparejados a las áreas reproductivas, pues la adquisición de pareja no tiene un componente territorial (Sordahl, 1984; Ackerman et al., 2013). Es posible que la depleción en la densidad de invertebrados en la laguna El Chumbeño en marzo pudiera explicar, al menos en parte, la partida temprana de hembras, ya que son éstas las que producen los huevos, lo que las obligaría a dejar los sitios tropicales y aprovechar de manera temprana los recursos en sitios más norteños (e.g. humedales de California), lo que no necesariamente implica que lleguen primero a las áreas reproductivas, pues la hipotética llegada anticipada se daría únicamente a los sitios de parada, donde se emparejarían. Sin embargo, la falta de datos respecto a la proporción de sexos en sitios de parada primaveral dificulta evaluar esta hipótesis.

8.4.2. Grupo de Edad Con base en datos de éxito a volantón (38%; Weir, 1997; Cavitt, 2006; Ackerman et al., 2013), se esperaría una mayor proporción de juveniles, sin embargo, considerando que la tasa de mortalidad de las aves jóvenes en el primer período migratorio es más alta que la de los adultos, resulta plausible la proporción observada en la laguna El Chumbeño (20%; Gill, 2007; Ackerman et al., 2013). Se ha documentado que existe cierta segregación regional por grupo de edad para la Avoceta americana, con una mayor proporción de juveniles en sitios costeros, en tanto que los adultos ocupan preferentemente los humedales interiores (Robinson & Oring, 1996). La laguna El Chumbeño para fines prácticos funciona como un humedal interior (Cervantes, 2007). Algunos factores que favorecerían esta preferencia por parte de los adultos, son cuerpos de agua no sometidos a fluctuaciones de marea que restrinjan el espacio y tiempo de alimentación, sitios más seguros (i.e. baja densidad de depredadores, efectos climáticos adversos) y una mayor disponibilidad de presas (Robinson & Oring, 1996; Robinson et al., 1997), excluyendo a los juveniles hacia sitios costeros, afectados por la marea y eventos climáticos adversos (Colwell et al., 2001). Para diferentes especies se ha indicado que los juveniles son menos eficientes en la captura de presas, por lo que se ven en desventaja al competir con los adultos por alimento y espacio, lo que acarrea segregación espacial, con la exclusión de los juveniles hacia las áreas menos rentables (Recher, 1966; Burger, 1980; Goss- Custard, 1980; Fernández & Lank, 2006; Van den Hout et al., 2014). Por otro lado, es conveniente

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. tomar con precaución estos resultados, debido a la restricción temporal y dificultad de la asignación de la edad mediante observación directa.

8.5. Estrategias de forrajeo 8.5.1. Estrategias Las dos estrategias más usadas, el Segado y la Zambullida estuvieron claramente asociadas a una profundidad específica, el Segado a <10 cm y la Zambullida a >10 cm. Ackerman et al., (2013) indicaron que la Zambullida es una estrategia que permite a las aves la captura de presas en el sedimento y en la columna de agua, en tanto el Segado sólo del sedimento y el Barrido únicamente de la columna de agua. Otras estrategias menos utilizadas también se asociaron a ciertas profundidades, el Picoteo se registró sólo en áreas lodosas expuestas y el Buceo se realizó únicamente a profundidades mayores a 20 cm. Los cambios temporales en el tipo de estrategia utilizada pudieran reflejar, además de modificaciones espaciales, cambios en el tipo de presas consumidas o en el costo energético asociado cada estrategia. Comparativamente en áreas de invernación de California (Humboldt Bay) la Avoceta americana empleó estrategias táctiles, -el Segado fue la más frecuente (89%), en tanto que el Picoteo fue la estrategia visual más empleada (asociada con planos lodosos; Evans & Harris, 1994). El hecho de que el Picoteo haya sido más frecuente que la Zambullida en Humboldt Bay, puede deberse al tipo de presa presente, pues en los planos lodosos son particularmente abundantes la mosca halofílica Ephydra spp., y los poliquetos (Carrin, 1973; Hamilton, 1975). Por el contrario, en la laguna El Chumbeño no se observó un recurso equivalente. Además en El Chumbeño las Avocetas americanas utilizaron en menor medida los planos lodosos, pues prefirieron áreas más profundas del humedal, lo que posiblemente disminuye la competencia con otras aves migratorias numerosas en la laguna (e.g. Anas spp ., Calidris spp ., Limnodromus spp.). En otras áreas de invernación, sitios de paso migratorio y zonas de anidación también se ha observado un mayor uso de estrategias táctiles (Boettcher et al., 1994; Evans & Harris, 1994; Cavitt, 2006). Por ejemplo en el período migratorio de primavera se indica un mayor uso de la Zambullida (Johnson et al., 2003), lo que concuerda con lo observado en la laguna El Chumbeño para el mismo período, Cavitt (2006) denota que las Avocetas americanas al utilizar la Zambullida penetran más profundo en el sustrato (posiblemente >25 mm), por lo que el uso de ésta estrategia durante el período migratorio permite acceder a recursos menos superficiales y de mayor tamaño (Boettcher et al., 1994). Temporalmente la variación observada en la tasa de intentos de captura (independientemente del tipo de estrategia), con valores mayores en los períodos migratorios, se relaciona con las demandas energéticas asociadas al vuelo migratorio y la muda del plumaje (Pyle, 2008; Ackerman et al., 2013).

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La mayor densidad de avocetas en invierno pudiese disminuir la tasa de intentos de captura (Goss- Custard, 1980), sin embargo las Avocetas americanas adoptan una conducta oportunista: en la laguna El Chumbeño ajustan la estrategia de forrajeo en función de la profundidad, y aparentemente no hay una relación entre densidad de aves y tasa de intentos de captura. El dimorfismo sexual en el tamaño y silueta del pico sugieren conductas de alimentación diferentes (Davis & Smith, 2001). Sin embargo, en la laguna El Chumbeño no se detectaron diferencias entre los sexos en el empleo de cada estrategia, lo anterior podría reflejar una abundancia tal de alimento que haga innecesaria la separación trófica. Por otro lado, Davis & Smith (2001) plantean que el pico recurvado de las hembras facilitaría la captura en aguas profundas, lo que contrasta con lo observado por Dinsmore (1977) quien señala que en general hay una mayor proporción de machos forrajeando a mayores profundidades. En el presente estudio no se detectaron diferencias en la proporción de hembras o machos forrajeando en el gradiente de profundidades. La conducta de forrajeo grupal conocida como Segado Múltiple ha sido reportada en áreas de invernación como Humboldt Bay, Cal., (Evans & Harris, 1994) y Carolina del Sur (Boettcher et al., 1994), así como en una especie emparentada, R. avosetta (Moreira, 1995). Con base en las observaciones en El Chumbeño el desplazamiento de un grupo puede cubrir una distancia de 1.2 km y durar al menos 30 minutos. Además una tropa puede aumentar de tamaño en cuestión de minutos. Se considera que durante la alimentación en parvadas la tasa de ingesta se incrementa, en parte porque las aves invierten menos tiempo en la vigilancia ( i.e. grupos grandes dan seguridad; Fernández & Lank, 2010; Morin, 2011). Sin embargo, se ha indicado también que debido a la interferencia, los costos de una mayor densidad de aves durante la alimentación son mayores que los beneficios (Goss- Custard, 1980). Boettcher et al., (1994) consideran que las tropas posiblemente representan una forma de alimentación “cooperativa”, ya que suponen que los miembros del grupo contribuyen espantando a las presas haciéndolas más accesibles para las demás aves y otras especies asociadas, por otro lado la posición individual en la tropa cambia continuamente, lo que supone maximiza la captura de cada individuo (Krebs & Davies, 1993; Gill, 2007). La baja frecuencia de estas tropas en El Chumbeño se puede relacionar con que al aumentar la densidad de depredadores (avocetas) se tienda a disminuir la de las presas (Piersma, 1987), o bien que la densidad o disponibilidad de presas dificulta el empleo de esta estrategia. En ambos sitios de la laguna las tropas se presentaron con mayor frecuencia en febrero y marzo, que coincide con el período de partida de las avocetas. Andrei et al., (2009) consideran que previo a la migración las aves playeras tienden a incrementar su ganancia de energía mediante un forrajeo selectivo, dirigido a presas grandes. En El Chumbeño la alimentación en tropas (i.e. hiperfagia), probablemente aumentó el éxito de captura (Gibson, 1978), ya que este comportamiento

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. está relacionado con la captura de organismos nectónicos (e.g. peces, camarones y poliquetos; Boettcher et al., 1995; Moreira, 1995), que aportan un mayor contenido calórico y son también de mayor talla. En cambio durante el invierno, es probable que las aves centren su alimentación en copépodos y dípteros, manteniéndose en el peso más bajo posible (i.e. delgadas; White & Mitchell, 1990).

8.5.2. Agresiones En concordancia con lo observado en este estudio, Hamilton (1975) apunta una mayor agresividad por parte de las hembras, desafortunadamente no específica frecuencia de las agresiones ni sexos involucrados, además sus observaciones fueron realizadas en sitios reproductivos. Es posible que la mayor agresividad en las hembras esté relacionada con su menor tamaño, por lo que compensan éste con una mayor agresividad, como sucede en algunos juveniles de aves playeras (e.g. Haematopus ostralegus ; Goss-Custard, 1980). La mayor frecuencia de agresión intraespecífica se relaciona con el hecho de que los miembros de una misma especie comparten recursos tanto tróficos como espaciales (Gill, 2007). La agresividad interespecifica fue mínima, en parte debido a que las avocetas en general estuvieron distribuidas a una mayor profundidad que el resto de las aves playeras (Robinson et al., 1997). Las Avocetas americanas durante el invierno presentaron una preferencia de estrategias de forrajeo táctiles, las cuales se asocian con una menor tasa de agresiones (Boettcher et al., 1994), pues al disminuir el contacto visual con los otros individuos (e.g. Zambullida) la interferencia es menor (Recher & Recher, 1969; Goss-Custard, 1980; Boettcher et al., 1994), lo que se traduce en la menor agresividad durante el invierno, en comparación con otras especies (Harrington & Groves, 1977; Gutiérrez-Morales, 2013). Se ha indicado que el aumento en la densidad de las aves, conlleva un aumento en la tasa de agresión a consecuencia de la competencia por recursos o espacio (Goss-Custard, 1980; Metcalfe & Furness, 1987, Carmona et al., 2005). Cuando los recursos no son limitantes, la agresión resulta más bien costosa, en términos de tiempo y energía. En el presente estudio, el incremento en la densidad de avocetas americanas en el invierno (diciembre y enero) no se correlacionó con un aumento en los niveles de agresión, por el contrario el mayor número de conductas agonísticas ocurrieron en los períodos de migración (noviembre y febrero). Esto se puede explicar en con base a 1) la densidad de avocetas no es lo suficientemente elevada como para interferir en el forrajeo (Navedo et al., 2012), 2) la disponibilidad de recursos es continua durante el invierno, y/o 3) no se detectaron áreas de concentración de recursos elevadas, que pudieran hacer rentable a las avocetas defender sitios de

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. alimentación, como se ha indicado para el Playero rojizo del Pacífico ( Calidris canutus roselaari , Hernández-Alvarez et al., 2013). La mayoría de las Avocetas americanas continuamente exploran el sedimento, y la interferencia se produce eventualmente cuando dos individuos se entrecruzan. En concordancia con lo anterior, Ackerman et al., (2013) señalan que no se ha descrito territorialidad en áreas de invierno, de hecho no hay un trabajo previo que describa comportamientos agonísticos de Avoceta americana en sitios de invernada en México, ni siquiera de manera anecdótica. Comparativamente, la agresión intraespecífica descrita para avocetas invernantes ocurre después de la formación de las parejas, donde ambos miembros defienden “territorios”, pero se ha observado en ambientes templados, cercanos a los lugares de anidación (febrero-marzo; Gibson, 1971). Por lo que la mayor agresividad registrada en el trabajo presente (febrero), puede relacionarse también con el emparejamiento que presumiblemente sucede en este período (Gibson, 1971; Sordahl, 1984). En concordancia con lo aquí observado, Davis & Smith (1998) encontraron comparativamente mayor grado de agresividad durante la primavera con respecto al otoño, y también la asocian con la ya cercana reproducción. Robinson & Oring (1996) sugirieron la posibilidad de que los lazos de pareja se extiendan más allá del período reproductivo, por lo que la agresividad registrada en noviembre, se relacionaría con parejas que defendían territorios; si bien las agresiones no son frecuentes, pueden llegar a ser intensas (se registró una agresión que involucró contacto directo de una pareja contra otro macho por un lapso de 30 minutos). Sin embargo este tipo de asociación (pareja) en el período posreproductivo no es clara (Mallory, 1987), ya que no se ha documentado migración conjunta para las avocetas (Robinson & Oring, 1996).

8.6. Presas potenciales: comunidad de invertebrados El tipo y humedad del sustrato, la productividad primaria, la salinidad, la temperatura y el fotoperíodo son factores determinantes en la composición de la comunidad de invertebrados, la cual bajo ciertas condiciones puede alcanzar elevados valores de biomasa (Evans, 1976; Beukema et al., 1978; Dekker, 1989; Talley & Levin, 1999; Nebel & Thompson, 2005). Las condiciones de la laguna El Chumbeño durante la temporada de lluvias (junio-octubre), como los bajos niveles de salinidad y el máximo aporte de sedimentos y nutrientes, favorecen una mayor productividad primaria (Blanco et al., 2011) y un aumento posterior en la densidad de la comunidad de invertebrados (Flores-Verdugo et al., 1990). En este trabajo los grupos predominantes fueron nematodos, poliquetos, moluscos bivalvos, crustáceos (copépodos y ostrácodos principalmente), insectos (dípteros y corixidos en su mayoría) y foraminíferos; estos componentes de la comunidad bentónica han sido reportado como parte de la

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. dieta de las aves playeras (Recher, 1966; Skagen & Oman, 1996; Jing et al., 2007). De hecho, son recursos potenciales para la Avoceta americana, pues se corresponden con los componentes de su dieta en otros sitios de Norteamérica, como en las Grandes Planicies ( Great Plains ; Baldassare & Fischer, 1984; Davis & Smith 2001; Andrei et al., 2009), el Gran Lago Salado (Cavitt, 2006) y California (Takekawa et al., 2009). Los copépodos, el grupo numéricamente más abundante en la laguna El Chumbeño, se encuentran predominantemente en la capa más superficial del sedimento (1-30 mm profundidad; Barnett, 1968; Coull, 1999), por lo que son accesibles al forrajeo superficial de las avocetas (Moreira, 1995). El tamaño de las presas preferentemente consumidas por la Avoceta americana es en promedio de 8.62±0.43 mm (0.1 hasta 30 mm; Recher, 1966; Baldassare & Fischer, 1984; Davis & Smith, 2001; Andrei et al., 2009), en concordancia con lo anterior el tamaño de los copépodos y ostrácodos es de alrededor de 0.5-10 mm (Dole-Olivier et al., 2000), de coríxidos de 12 mm (Brusca & Brusca, 2003), y de Chironomidae de 1.4-30 mm (Hilsenhoff, 1966). Sutherland et al., (2000) exponen que es muy posible que la epifauna, y específicamente la meiofauna, sean un recurso importante para las aves playeras, a pesar del menor nivel calórico que presentan los copépodos en comparación con los poliquetos. De cualquier manera la presencia de poliquetos (20-60 mm de longitud; Phyllodocidae) en la laguna es común, sobre todo en la columna de agua. Dada la metodología de la toma de muestras en el presente estudio, los poliquetos de mayor tamaño estuvieron poco representados en las muestras, pues su carácter de nadadores activos (obs. pers.) disminuyó la posibilidad de recolectarlos, pero es muy posible que las Avocetas americanas los capturen mediante estrategias como la Zambullida (Boettcher et al., 1995). Así en la laguna El Chumbeño es probable que las avocetas capturen crustáceos (copépodos y ostrácodos) y dípteros (Chironomidae y Ceratopogonidae) en el sedimento y poliquetos (Phyllodocidae) en la columna de agua. La mejor manera de corroborar lo anterior sería a través de un análisis de contenidos estomacales y/o heces (Baldassare & Fisher, 1984; Davis & Smith, 2001). Es probable que las diferencias en la composición de invertebrados entre sitios (Pancho Villa y El Fraile) de la laguna El Chumbeño obedezca a que El Fraile tiene influencia marina más directa provniente de la laguna de Agua Brava (Blanco et al., 2011). Lo que presumiblemente se reflejó en que este sitio mantuvo una mayor proporción de copépodos y ostrácodos, que están más asociados a ambientes con influencia marina (Coull, 1999; Brusca & Brusca, 2003). La mayor densidad de Chironomidae es un indicador de condiciones de mayor grado de anoxia en el sedimento en Pancho Villa (Weigel et al., 2002). Pese a lo anterior, la densidad de invertebrados entre sitios fue similar. Cabe recordar que la distribución y densidad de las avocetas en la laguna fue igual en ambos sitios.

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Las diferencias temporales en la densidad de invertebrados, al menos en parte se relacionan con la disminución en la tasa de ingesta de las Avocetas americanas en febrero lo que explicaría el aumento en la densidad de invertebrados en este período (incremento de copépodos en El Fraile y dípteros en Pancho Villa). Mientras que la menor densidad de invertebrados en el resto de los meses aparentemente se relaciona con la mayor densidad de avocetas o con su mayor tasa de ingesta. Cuantitativamente se detectó una disminución temporal en el número de crustáceos y poliquetos al final del período de invierno, lo que pudiera relacionarse con cambios en el reclutamiento o en el consumo preferencial de estos grupos por parte de las aves playeras (Skagen & Oman, 1996). Sewell (1996) indica que el efecto negativo en las abundancias de las comunidades de invertebrados derivado de la depredación de las aves playeras puede ocurrir debido a que las aves centran su atención en los recursos más abundantes. En el estudio presente la disminución en la densidad de invertebrados en marzo, se pudiera relacionar con dos factores: 1) aumento en el forrajeo premigratorio de las avocetas, centrando su alimentación en estos recursos, y 2) el nivel de salinidad en la laguna que a partir de este período alcanzó valores de hipersalinidad, la que afecta negativamente el reclutamiento de los invertebrados (Nielsen et al., 2003), con una disminución en la abundancia y densidad observada en El Chumbeño. Coull (1999) señala que los depredadores de invertebrados de la meiofauna (copépodos, ostrácodos, Chironomidae) tienen un impacto bajo en sus poblaciones debido a la abundancia de estos grupos, particularmente en ambientes tropicales o subtropicales (Pereira 1996), así si una fracción de la población de presas es depredada, es probable que sea reemplazada rápidamente por juveniles (Benke, 1998; Coull, 1999). De tal forma que aunque la reproducción o reclutamiento puede ser estacional para una especie, no todas lo hacen al mismo tiempo, lo que garantiza un abasto constante de invertebrados; esto sucede al menos para algunos grupos de la laguna El Chumbeño, donde diferentes especies de crustáceos tienen períodos definidos de máximas abundancias que no se traslapan (Guemez-Alvarez, 2011). Colwell & Landrum (1993) indicaron una relación positiva, aunque débil, entre la abundancia de aves playeras y la densidad de presas; en el estudio presente no se detectó una clara relación entre la densidad de las avocetas y la de las presas potenciales. Debido a los cambios poco predecibles en la biomasa de invertebrados (Beukema et al., 1993), las Avocetas americanas adoptan una conducta de forrajeo oportunista (Andrei et al., 2009), lo que indica que capturan presas con base a su disponibilidad. Por lo que es posible que la dieta de Avoceta americana en la laguna El Chumbeño esté basada en los recursos más abundantes del bentos y columna de agua: copépodos, dípteros, coríxidos y poliquetos.

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8.7. Actividades y uso de hábitat 8.7.1. Actividades La mayor parte de las observaciones de Avoceta americana invernantes en la laguna El Chumbeño implicaron conductas de alimentación, seguida del descanso y el acicalamiento. Se han reportado patrones similares en varias regiones de los Estados Unidos, aunque cabe mencionar que la mayor parte de estos estudios fueron realizados en otoño y primavera, e indican que el comportamiento de las Avocetas americanas difiere entre estaciones, pero en general predominan la alimentación y el descanso (Davis & Smith, 1998; DeLeon & Smith, 1999; Johnson et al., 2003; Andrei et al., 2007; Tabla XI). En el estudio presente al inicio del período invernal una mayor proporción de avocetas estuvieron descansando o acicalándose, mientras el resto del tiempo se observaron preferentemente en alimentación, este mismo patrón se ha observado en otros sitios (DeLeon & Smith, 1999). Esto posiblemente se derive de la migración de otoño, por lo que las avocetas tienden a descansar más tiempo, y complementan este descanso con una mayor tasa de ingesta de presas (DeLeon & Smith, 1999). Por otro lado, un mayor tiempo en acicalamiento puede obedecer al proceso de muda otoñal, con lo cual le dan mantenimiento a las plumas recién formadas y evitan su degradación (Gill, 2007; Reneerkens et al., 2008).

Tabla XI. Patrón de actividades de Avoceta americana en humedales de Norteamérica. Las cantidades indican porcentaje. Región/Actividad Alimentación Descanso Acicalamiento Alerta Locomoción Agresión Cortejo Carolina del Sur 1 58 35 6 0.5 0.5 Southern High Playas 2 47.5 37.5 5.5 4.5 4.5 1 Prairie Pothole Region 3 75 8 10 3.5 3.5 Texas-Arizona 4 53 ------Southern Great Plains 5 60 25 5 5 2 1 1 Marismas Nacionales 6 60 21 13 4 2 1Boettcher et al., 1994; 2Davis & Smith 1998; 3DeLeon & Smith 1999; 4Johnson et al., 2003; 5Andrei et al., 2007; 6Este estudio

Andrei et al., (2007) observaron que la actividad de acicalamiento se incrementó en zonas con mayor salinidad. En este estudio el acicalamiento no aumentó conforme aumenta la salinidad en la laguna (e.g. marzo), sin embargo no se descarta que pudiera realizarse durante la noche, ya que los patrones de actividad de la Avoceta americana cambian en función de la hora del día (Davis & Smith, 1998; DeLeon & Smith, 1999; Johnson et al., 2003 Andrei et al., 2007). Por ejemplo, se verificó que la actividad del baño fue más frecuente durante el atardecer, y las avocetas se desplazaron a sitios

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. específicos donde realizaron esta actividad. En concordancia con otros sitios de invernación, el acicalamiento, descanso y baño fueron realizados en grupo (Hamilton, 1975). La alimentación fue la actividad predominante y su primera posición no varió a lo largo del invierno (diciembre a marzo). Dado que en la laguna El Chumbeño la influencia del nivel de marea es mínima, las aves no se ven constreñidas por la disminución del espacio para alimentarse, como se menciona para otras aves playeras (Navedo et al., 2012). Una mayor cantidad de avocetas alimentándose después de la reproducción deriva de la muda postnupcial y la migración otoñal (Gibson 1978), y en marzo y abril se asocia a las necesidades de incrementar la masa corporal, en preparación para la migración (Boettcher et al., 1994; Ackerman et al., 2013); aunque en el trabajo presente no se observó un incremento en la fracción de avocetas alimentándose, si se comprobó una mayor tasa de ingesta en el período premigratorio. La proporción de Avocetas americanas en actividad de vigilancia se incrementó al final del período de invierno (marzo), que coincide con la disminución en la densidad de avocetas en la laguna, la vigilancia individual disminuyó en función del tamaño de parvada, pues las aves tienden a pasar más tiempo vigilando en grupos menos densos (Boettcher et al., 1994; Fernández & Lank, 2010).

8.7.2. Uso del Sitio La Avoceta americana mostró un patrón regular de uso del sitio a lo largo de todo el invierno, con la mayor parte de los individuos asociados a determinadas profundidades. En Florida, Disnmore (1977) observó cambios temporales en el uso de las profundidades. Sin embargo, en otro tipo de hábitat (embalses y estanques de aguas residuales), Boettcher et al., (1994) no encontraron diferencias temporales, y sugieren se debe a la poca variación en el nivel de agua o en los recursos, aunque no realizaron una evaluación de éstos últimos. A mitad del período de invierno, la mayor parte de la población se ubicó a profundidades mayores, esto pudiera deberse a dos factores: (1) evitar la competencia con otras aves playeras, explotando sitios poco accesibles o frecuentados por otras especies, (e.g. más del 75% de grupos invernantes de Avoceta americana ocuparon áreas con >10 cm de profundidad; Dinsmore, 1977; Boettcher et al., 1995), y/o (2) evitar la depredación, ya que los depredadores rara vez hacen intentos de captura sobre aguas más profundas (e.g. F. peregrinus ; Sherrod, 1978). Pomeroy (2006) señala que la seguridad de las aves playeras frente a los depredadores se incrementa con la distancia a la línea de costa. Lo anterior sugiere que las avocetas americanas tratan de maximizar la captura de alimento y la seguridad. En general las avocetas americanas prefieren aguas someras (10-20 cm profundidad), no influenciadas por el efecto de la marea o con poca variación en el nivel del agua y se alimentan a

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. mayores profundidades que otras aves playeras (8-30 cm; Holway, 1990; Davis & Smith, 2001; Gammonly & Laubhan, 2002), lo cual concuerda con las características observadas en El Chumbeño. Asimismo, ambos sexos se alimentan en aguas profundas (Hamilton, 1975), aunque en humedales de Florida, Disnmore (1977) detectó diferencias en el uso de las profundidades entre sexos, apuntó que las hembras tienden a utilizar zonas menos profundas, en tanto los machos utilizan zonas de mayor profundidad; contrario a estas observaciones, en El Chumbeño no se detectaron diferencias, así el uso de las profundidades fue equivalente, en concordancia, en sitios de la Great Basin, Hamilton (1975) no encontró diferencias en el uso de las profundidades entre sexos, aunque fue en período reproductivo. Por lo que es posible que en El Chumbeño dado que no hay limitante de espacio (amplia extensión de aguas someras), ambos sexos pueden ocupar toda la gama de profundidades, sin mediar competencia por interferencia, ya que tampoco se observó interacción por desplazamiento y la tasa de agresión intraespecífica, aunque presente, fue baja. Davis & Smith (2001) sugieren que las hembras, dado lo recurvado del pico, están mejor adaptadas que los machos para explotar recursos de la columna de agua, lo que implicaría que las hembras utilicen áreas más profundas, sin embargo, las observaciones en otros sitios (Hamilton, 1975; Dinsmore, 1977) y en El Chumbeño donde no se detectaron diferencias, pudieran reflejar abundancia de recursos.

8.7.3. Actividades y uso del sitio Las actividades fueron dependientes de la profundidad y/o el mes. Ambos sitios, Pancho Villa y El Fraile, presentaron un patrón de actividades similar, aunque con ciertas diferencias. Por ejemplo en Pancho Villa se observó una mayor proporción de avocetas alimentándose, en tanto en El Fraile hubo una mayor proporción de avocetas en alerta o descansando. En El Fraile, la mayor proporción de avocetas en alerta pudiera asociarse por la mayor cobertura de vegetación (viva o muerta) alrededor de los sitios visitados, lo que se traduce en un mayor riesgo de depredación (Fernández & Lank, 2010). En tanto la mayor proporción de avocetas en descanso se asoció con la disponibilidad de sitios idóneos para esta actividad (e.g. barras de sustrato seco). Aunque no hubo diferencias en la densidad de avocetas o invertebrados entre sitios, en Pancho Villa se detectó una mayor proporción de avocetas alimentándose, esto probablemente refleje la mayor disponibilidad de aguas someras extensas en comparación con El Fraile. Las avocetas que utilizaron zonas profundas (>17 cm) estuvieron preferentemente alimentándose, por otro lado, las demás actividades se desplegaron de manera similar en el resto de las profundidades. Boettcher et al. (1994) también observaron el mismo patrón, donde todas las actividades fueron realizadas en toda la gama de profundidades, pero conforme las avocetas se distribuyeron a mayores profundidades, aumentó la proporción de aves forrajeando y disminuyó la

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. proporción de aves en las demás actividades. En Marismas Nacionales la preferencia por las aguas someras o sustrato percolado (<10 cm) al inicio del período invernal (noviembre) coincidió con una mayor proporción de individuos en descanso y acicalándose, o bien con la utilización del Segado y el Barrido. Lo que indica que las avocetas realizaron actividades en función del nivel del agua (Boettcher et al., 1994; Evans & Harris, 1994). El cambio en el uso de las profundidades durante el invierno puede relacionarse con la mayor densidad de aves playeras en las áreas menos profundas, por lo que las avocetas disminuirán la competencia desplazándose a sitios más profundos. Adicionalmente como ya fue comentado, en aguas profundas disminuye el riesgo de depredación (Pomeroy, 2006). En concordancia, en otros humedales se ha observado que las avocetas prefieren zonas profundas para alimentarse y rara vez lo hacen en planos lodosos (White & Chapman, 1993), excepto en sitios costeros intermareales (Evans & Harris, 1994). Por otro lado, el disturbio humano puede afectar los patrones de actividad de las aves playeras, induciendo el emprender el vuelo y/o el incremento en la vigilancia, lo que es energéticamente costoso por dos motivos: el vuelo en sí mismo y la interrupción de la ingesta de alimento (Gibson 1978). La laguna El Chumbeño es un sitio donde se realizan actividades de pesca de camarón (Penneidae), dada la temporalidad de esta pesquería los disturbios (e.g. tránsito de embarcaciones; Ortega-Solís, 2011) son de carácter temporal (septiembre a diciembre), e involucran sólo ciertas porciones de la laguna, además disminuyen notoriamente entre enero y marzo. Por lo que al considerar las abundancias de aves playeras (incluida la Avoceta americana) y el uso constante a través de los años de la zona (Ortega-Solís, 2011, Carmona et al ., 2012, estudio presente), las avocetas son tolerantes al grado de perturbación ocasionado por la pesquería del camarón. Yasué (2005) considera que en sitios con alta densidad de presas es probable que las aves sean más tolerantes al disturbio humano, dado que el costo energético de reducir la tasa de captura cuando se alimentan en áreas muy rentables puede ser mayor que cambiaran a zonas con menor disturbio, es decir, esta tolerancia se debe a la rentabilidad de la laguna.

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México.

9. DISCUSION GENERAL La mayor abundancia de Avoceta americana en Marismas Nacionales ocurrió durante el invierno (diciembre y enero), que difiere de lo previamente reportado por Ortega-Solís (2011), pero coincide con trabajos posteriores (Carmona et al., 2012, Carmona y Danemann 2013). El desarrollo y prueba del plan de monitoreo propuesto garantiza la reducción de los costos y esfuerzo, lo que favorece su implementación a largo plazo, lo que es relevante al considerar que la Avoceta americana es una de las aves migratorias más representativas de Marismas Nacionales y es considerada además una especie prioritaria a nivel nacional (Semarnat, 2008). Por humedal, todos los trabajos concuerdan en señalar a la laguna El Chumbeño como el sitio más utilizado en Marismas Nacionales por la Avoceta americana (Ortega-Solís, 2011; Carmona et al., 2012; Carmona & Danemann, 2013), lo que se relaciona con su rentabilidad, pues se caracteriza por presentar alimento disponible constante, aguas someras extensas no influenciadas por cambios de marea, lo que se traduce en un bajo riesgo de depredación y en un espacio de alimentación constante, además presenta sedimento fino, el preferido por la especie (Pomeroy, 2006; Blanco et al., 2011). La densidad en la laguna El Chumbeño alcanzó valores relativamente altos, lo que señala nuevamente la rentabilidad del lugar. La Avoceta americana es, junto con Calidris mauri , el ave playera más abundante de la laguna (Ortega-Solís, 2011; Carmona et al., 2012, Carmona & Danemann, 2013). La falta de diferencias en las densidades de los sitios seleccionados apunta a una distribución homogénea, al menos entre éstos, esto puede explicarse por el hecho de que el ámbito hogareño en invierno es equivalente al tamaño de la laguna. La relación de sexos (1:0.92 ligeramente a favor de machos) coincide con lo reportado previamente para sitios de invernación (Robinson et al., 1997), donde la proporción general es 1:1. Lo que indica que no hay segregación por sexos en los lugares de invernación. Esto posiblemente se debe a varios factores, como baja competencia entre los mismos por abundancia de recursos o partición de nicho, y la ausencia de territorialidad durante la reproducción en alguno de los sexos. En tanto que la relación adultos-juvenil (4:1, respectivamente), al menos en noviembre, se puede relacionar con una segregación espacial, donde los juveniles se encuentran preferentemente en zonas costeras (Robinson & Oring, 1996), que se encuentran bajo influencia de marea y presentan sedimentos más gruesos, por lo que son sitios subóptimos para la especie. Sin embargo no se puede descartar que esta proporción sea así normalmente. La primera idea sugiere que la laguna El Chumbeño, en términos prácticos, se comporta como un humedal interior. El incremento en la proporción de machos en primavera se relaciona probablemente con una partida anticipada de las hembras, para así aprovechar los recursos alimenticios en sitios más norteños, pues son ellas las que invierten más energía en la reproducción (huevos); sin embargo, dado que

David Molina. 2014. Patrones de uso invernal de Avoceta americana ( Recurvirostra americana , Gmelin, 1789) en Marismas Nacionales, México. ambos sexos llegan “al mismo tiempo” a los sitios de anidación (Gibson, 1971), hacen falta investigaciones en los lugares de parada migratoria para confirmar lo anterior. Las estrategias de alimentación utilizadas fueron predominantemente táctiles, lo que coincide con lo previamente reportado para humedales interiores (Hamilton, 1975; Cavitt, 2006; Ackerman et al., 2013), ya que en sitios costeros influenciados por la marea, las estrategias visuales pueden predominar (Evans & Harris, 1994), lo que apoya la idea de que El Chumbeño puede ser considerado un humedal interior, que presenta recursos disponibles en la columna de agua y en sus planos lodosos. Las estrategias más frecuentes (Segado y Zambullida) permiten explotar recursos presentes tanto en el sedimento como en la columna de agua. El uso del Segado Múltiple durante el período premigratorio de primavera, permitió presumiblemente a las aves aumentar su masa corporal en poco tiempo (Gibson, 1978), pues esta técnica grupal de forrajeo permite a las avocetas maximizar la captura de presas de mayor talla, como poliquetos y peces (Boettcher et al., 1994). La igualdad estadística en las frecuencias de las técnicas utilizadas por ambos sexos, a pesar del dimorfismo sexual en el culmen y lo sugerido en estudios previos (Davies & Smith, 2001), pudiera deberse a la abundancia de recursos, lo que probablemente haga innecesaria la diferenciación conductual trófica. Los incrementos observados en la frecuencia de agresión en los períodos migratorios (noviembre y febrero) se relacionan probablemente con el emparejamiento (febrero), que puede comenzar en los sitios de invernación (Robinson et al., 1997), para noviembre la causa no es clara, pero se observó que las agresiones ocurrieron por la defensa de territorios. El resto del invierno la baja tasa de agresiones indicó nuevamente una disponibilidad constante de alimento y espacio. Las condiciones hídricas y sedimentarias de Pancho Villa y El Fraile, probablemente ocasionaron que los copépodos y ostrácodos predominaron en El Fraile y los dípteros en Pancho Villa. Recursos previamente reportados como parte de la dieta de Avoceta americana. El predominio de las actividades de alimentación y descanso coincide con lo registrado en otros sitios de invernación (DeLeon & Smith, 1999; Andrei et al., 2009). Los cambios temporales en la frecuencia de las actividades se relacionan con las demandas energéticas de la migración, el cuidado del plumaje en muda y cambios en la densidad de avocetas en la laguna. Asimismo las avocetas prefirieron alimentarse en aguas relativamente profundas (>10 cm), posiblemente para evitar la competencia con otras aves playeras y minimizar el peligro de depredación (Pomeroy, 2006). En suma, el sistema de Marismas Nacionales es uno de los sitios más importantes en México para la invernación de la Avoceta americana, ya que alberga c.a. del 9% de la población total de la especie. Particularmente la laguna El Chumbeño concentró más del 50% de las avocetas invernantes del sitio. Derivado del poco conocimiento sobre la especie y su consideración como prioritaria resulta conveniente continuar con trabajos que aborden aspectos ecológicos en diversos humedales costeros e interiores de México y contrasten lo observado en este estudio.

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