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Osteología, Taxonomía Y Relaciones Filogenéticas De Las Ranas Del Género Telmatobufo (Leptodactylidae)

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Osteología, Taxonomía Y Relaciones Filogenéticas De Las Ranas Del Género Telmatobufo (Leptodactylidae) Revista Chilena de Historia Natural 74:365-387' 2001 Osteología, taxonomía y relaciones filogenéticas de las ranas del género Telmatobufo (Leptodactylidae) Osteology, taxonomy and phylogenetic relationships of the frog genus Telmatobufo (Leptodacty lidae) J. RAMÓN FORMAS¹, JOSÉ J. NÚÑEZ & LILA M. BRIEVA 'Instituto de Zoología, Universidad Austral de Chile, Casilla 567, Valdivia, Chile, e-mail: rformas@ valdivia. u ca. uach.cl RESUMEN Se hizo un análisis osteológico de las especies del género Telmatobufo (T. australis, T. bullocki, T. venustus), el que completa la definición genérica fundamentada exclusivamente en la osteología de T. bullocki y caracteres larvarios. Para cada especie se entrega nueva información distribucional, ecológica, reproductiva, morfométrica, cromosómica, alozímica y molecular. Se presenta una clave para identificar individuos adultos de las tres especies de Telmatobufo. Se publica por primera vez una lámina de Philippi perdida por casi un siglo, lo que permite aclarar de manera definitiva la identidad taxonómica de T. venustus. Con las distancias de Mahalanobis y las distancias genéticas de Rogers se determinan las similitudes morfológicas y genéticas entre las especies de Telmatobufo. Usando las secuencias para ARN 12S mitocondrial, frecuencias alélicas polarizadas de genes estructurales y caracteres morfológicos (osteológicos y morfológicos externos) se propone una hipótesis de relaciones filogenéticas basada en los principios de máxima parsimonia y máxima probabilidad. Finalmente se entrega una proposición acerca de la especiación e historia evolutiva de este grupo de ranas endémicas de los bosques templados del centro-sur de Chile. Palabras clave: osteología, taxonomía, relaciones filogenéticas, Telmatobufo, sur de Chile. ABSTRACT An osteological analysis ofthe three species ofthe genus Telmatobufo (T. australis, T. bullocki, and T. venustus) was done. That analysis completes the generic definition based mainly on the osteology ofT. bullocki and on morphological larval characters. New information on morphometry, chromosomes, reproductive biology, ecology, geographical range, allozymes, and molecular data is provided for each species. A key for the taxonomic determination of adult specimens of Telmatobufo is also presented. An unedited original plate by R.A. Philippi, lost for almost a century, is published for the first time; this plate allowed the restatement of the taxonomical identity of T. venus tus. Mahalanobis distance and Rogers' genetic distance were employed to assess the morphological and the genetical similarities among the three Telmatobufo species. Employing mtRNA 12S sequen ces, in combination with polarized allelic frequencies of structural genes, and morphological (externa! and osteological) characters, a hypothesis on the phylogenetic relationships of the Telmatobufo species is proposed, worked on principies of maximum parsimony and maximum likelihood. Finally, a reconstruction of the evolutionary history and speciation process of this group of endemic frogs of the temperate central southern Chilean forests is proposed. Key words: osteology, taxonomy, phylogenetic relationships, Telmatobufo, southern Chile. INTRODUCCIÓN bos taxa (únicos géneros de la tribu Calypto- cephalellini) pertenecen a una antigua estirpe de Las ranas del género Telmatobufo constituyen un Leptodactylidae (Heyer 1975, Duellman 1979) pequeño y escaso grupo de anuros [T. australis restringida hoy al extremo sur de Sudamérica Formas, 1972, T. bullocki Schmidt 1952 y T. (Formas 1979). venustus (Philippi 1899)] endémico de los bos- Las larvas de Telmatobufo son típicos habitan- ques templados del sur de Chile (35-41 os; Cei tes de arroyos de montaña (Formas 1995) y po- 1962, Formas & Pugin 1979, Formas & Veloso seen notables adaptaciones morfológicas a estos 1982). Desde el punto de vista filogenético particulares ambientes lóticos (cuerpos deprimi- Telmatobufo está estrechamente relacionado con dos, bocas ensanchadas como ventosas y colas Caudiverbera Laurenti 1768 (Lynch 1978) y am- gruesas; Díaz et al. 1983, Formas 1988, Lavilla 366 FORMAS ET AL. 1988); por el contrario, C. caudiverbera (Linnaeus El estudio osteológico comparado tiene por 1758) habita en ambientes lénticos del centro-sur objeto redefinir el género Telmatobufo y verificar de Chile (30-42° S, Lynch 1971) y sus renacuajos la correcta adscripción genérica de T. australis y tienen el cuerpo ovalado con aletas anchas (La villa T. venustus. Con el objeto de establecer la 1988), caracteres larvarios que han sido conside- monofilia de Telmatobufo y las relaciones rados primitivos para los miembros de la familia filogenéticas intragenéricas, se hace un análisis Leptodacty1idae (Lynch 1971 ). cladístico de las secuencias del ARN 12S La existencia de fósiles de Caudiverbera en el mitocondrial, las frecuencias alélicas de 13 loci Eoceno y Oligoceno de la Patagonia argentina, estructurales y 14 caracteres morfológicos (Schaeffer 1949, Gasparini & Báez 1975, Báez & (osteológicos, larvarios y morfológicos externos). Gasparini 1979) sugiere una vieja historia Con los patrones de distribución geográfica, los Cenozoica para este género. La historia evolutiva cladogramas y los hipotéticos tiempos de diver- de Telmatobufo (grupo hermano de Caudiverbera, gencia (generados al comparar las secuencias del Lynch 1978) y las relaciones filogenéticas ARN 12S mitocondrial) se propone una hipótesis interespecíficas no han sido hipotetizadas. narrativa sobre la historia evolutiva de Desde el punto de vista taxonómico las defini- Telmatobufo y su probable modo de especiación. ciones y diagnosis de las especies de Telmatobufo Finalmente y con el propósito de elucidar en se fundamentan en un reducido número de forma definitiva la identidad de T. venustus (= especímenes (un adulto, un juvenil y una larva Bufo venustus Philippi 1899) se publica por pri- para T. australis, dos adultos para T. bullocki y mera vez una lámina original de Philippi, perdida dos juveniles para T. venustus; Schmidt 1952, por casi un siglo, y que debía acompañar la des- Formas 1972, Formas & Veloso 1982). Por esta cripción de T. venustus (= Bufo venustus) en el razón algunos de sus caracteres diagnósticos me- "Suplemento a los Batraquios chilenos descritos recen ser revisados, y otros nuevos podrían apor- en la Historia Física i Política de Chile de Don tar información adicional a las definiciones espe- Claudia Gay" (Philippi 1902) y que nunca salió a cíficas. la luz. A nivel genérico Telmatobufo se basa exclusi- vamente en la morfología externa y la osteología de T. bullocki (Schmidt 1952, Lynch 1971, 1978); MATERIALES Y MÉTODOS la carencia de información osteológica (los carac- teres más adecuados para definir géneros de Se estudiaron 38 especímenes de T. australis Leptodactylidae, Lynch 1971) para T. australis y (seis machos, tres hembras, un adulto de sexo T. venus tus es un argumento que permite poner en indeterminado, cuatro juveniles y 24 larvas), 22 duda las adscripciones genéricas de estas dos de T. bullocki (nueve machos, dos hembras, un especies. juvenil y 10 larvas), 29 de T. venustus (tres ma- Las peculiares características larvarias de los chos, tres hembras, tres juveniles y 20 larvas) y tres taxa asignados al género Telmatobufo son ocho de C. caudiverbera (tres machos, dos hem- atributos que dan buena consistencia a la defini- bras, un juvenil y dos larvas). Además se exami- ción del género (Lavilla 1988). Sin embargo, esta naron tres lotes de huevos de T. australis y uno de hipótesis de clasificación debería ser validada T. venustus (Anexo 1). Los animales se midieron con otro tipo de caracteres (osteológicos y/o con un pie de metro de O, l mm de precisión. En moleculares). los adultos se consideraron cinco variables La recolección de especímenes adicionales morfométricas: ( 1) distancia hocico-cloaca, (2) (adultos y larvas) de las tres especies de largo de la cabeza (medida desde la articulación Telmatobufo y la obtención de información mandibular hasta el extremo del hocico), (3) an- morfológica, morfométrica, isoenzimática y cho de la cabeza, ( 4) largo de la tibia, y (5) largo molecular, son nuevos antecedentes que permiten de la glándula parotoidea. Las mediciones se hi- estudiar la taxonomía y sistemática de este grupo cieron de acuerdo a Cei (1962, 1980) y Duellman de ranas endémicas del centro-sur de Chile. ( 1970). En las larvas se consideraron ocho varia- En este trabajo se hace un análisis de la morfo- bles morfométricas: (l) largo total, (2) largo del logía externa, morfometría, y loci enzimáticos de cuerpo, (3) alto del cuerpo, (4) alto máximo de la las tres especies de Telmatobufo con el propósito aleta, (5) distancia narina-hocico, (6) distancia de incorporar nuevos caracteres que permitan una narina-ojo, (7) diámetro del ojo y (8) ancho del mejor definición y diagnosis de las especies y al disco oral. Las medidas de los renacuajos se hi- mismo tiempo se pueda establecer su grado de cieron de acuerdo a Formas (1992) y los estados similitud morfométrica y genética. larvarios se determinaron según Gosner (1960). FILOGENIA DE TELMATOBUFO 367 El estudio os teológico está basado en el examen 5.3.1.9), xantina deshidrogenasa (XDH, EC de dos esqueletos de ejemplares adultos de T. 1.1.1.204 ), y superóxido dismutasa (SOD, EC australis (IZUA 3164, 3170), dos de T. venustus 1.15.1.1 ). Los electromorfos (alelos) de cada locus (IZUA 3166, 3167), uno de T. bullocki (IZUA fueron designados alfabéticamente de acuerdo al 3157), y tres de C. caudiverbera (IZUA 952-954 ). orden decreciente
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