Coleoptera: Scarabaeidae) Em Dois Ambientes Do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu - PE

UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO - UFPE CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS - CCB MESTRADO EM BIOLOGIA ANIMAL

FERNANDO AUGUSTO BARBOSA SILVA

Estudo da Comunidade de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) em dois Ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu - PE

RECIFE 2008

UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO - UFPE CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS - CCB MESTRADO EM BIOLOGIA ANIMAL

FERNANDO AUGUSTO BARBOSA SILVA

Estudo da Comunidade de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) em dois Ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu - PE

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Biologia Animal da Universidade Federal de Pernambuco, como parte dos requisitos para obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas na área de Biologia Animal.

Orientadora: Profa. Dra. Ângela Isidro de Farias Co-Orientadora: Profa. Dra. Rita de Cássia de Moura

RECIFE 2008

Silva, Fernando Augusto Barbosa Estudo da comunidade de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) em dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu - PE . / Fernando Augusto Barbosa Silva. – Recife: O Autor, 2008.

79 fls. .: il.

Dissertação (Mestrado: Ciências Biológicas ) – UFPE. CCB

1. Ecologia 2. Coleoptera 3. Biologia animal I.Título

595.76 CDU (2ª. Ed.) UFPE 595.76 CDD (22ª. Ed.) CCB – 2008 – 24

“Um dia me disseram que as nuvens não eram de algodão; Um dia me disseram que os ventos às vezes erram a direção; E tudo ficou tão claro; um intervalo na escuridão; Uma estrela de brilho raro; um disparo para um coração; A vida imita o vídeo; garotos inventam um novo inglês; Vivendo num país sedento; um momento de embriaguez;

Somos quem podemos ser; sonhos que podemos ter;

Um dia me disseram quem eram os donos da situação; Sem querer eles me deram as chaves que abrem esta prisão; E tudo ficou tão claro; o que era raro ficou comum; Como um dia depois do outro; como um dia, um dia comum; A vida imita o vídeo garotos inventam um novo inglês Vivendo num país sedento um momento de embriaguez

Somos quem podemos ser; sonhos que podemos ter

Um dia me disseram que as nuvens não eram de algodão Sem querer eles me deram as chaves que abrem esta prisão Quem ocupa o trono tem culpa quem oculta o crime também Quem duvida da vida tem culpa quem evita a dúvida também tem

Somos quem podemos ser; sonhos que podemos ter ..."

(Engenheiros do Hawaii)

Aos meus pais, à minha irmã Amanda, à Rita de Cássia de Moura dedico.

AGRADECIMENTOS

À Deus, pelo dom da vida e por estar me dando forças para superar com alegria todos os obstáculos da minha jornada.

Aos meus pais e a minha irmã, por acreditarem e me apoiarem durante todos os momentos difíceis.

À Rita de Cássia de Moura, por ser mais que uma orientadora durante o período em que trabalhamos juntos, sendo também uma amiga, ajudando-me a amadurecer como pessoa e pesquisador.

À Profa. Ângela Isidro de Farias, por me apoiar e acreditar na realização deste trabalho, me dando um voto de confiança quando apostei que esse trabalho daria certo.

A Fernando Z. Vaz-de-Mello, pela paciência, apoio e valiosos aconselhamentos na realização deste trabalho.

A Profa. Malva Isabel Medina Hernández, por ter me iniciado no mundo da estatística, sendo também uma amiga que conquistei ao longo dessa jornada.

À CAPES pelo apoio financeiro durante o desenvolvimento do projeto.

Aos Professores do Departamento de Zoologia da UFPE, por contribuírem com a minha formação profissional nesta etapa.

Aos que fazem o Instituto de Ciências Biológicas e o Departamento de Biologia da

Universidade de Pernambuco.

Àos meus amigos de graduação da Universidade de Pernambuco, em especial à Bené,

Iêda, Luciana, Luzonaldo, Luydson, Micheline, Raphaela, Renato, Roberta e Silvana, pelos bons momentos que passamos juntos.

A todos os meus amigos do mestrado da UFPE, em especial a Carol, Diana, Glória,

Marcela, Milena, Tadeu, Wellington, pelo companheirismo e bons momentos nessa jornada.

Aos meus colegas e ex-colegas de laboratório (Amanda, Celso, Clara, Cristiane,

Diogo, Guilherme, Ituza, Jéssica, Mônica, Sárah), pelo apoio, ajuda, amizade e respeito que conquistei aos poucos através do amadurecimento e alegria nas atividades de campo e de laboratório.

Aos meus amigos da Paraíba (Abraão, Aline, Ana Karla,, Avany, Bráulio, Maria

Teresa, Paloma, Patrícia, Pavla e Rogério) que me receberam de braços abertos e de quem tanto me orgulho.

Ao meu grande amigo Guilherme Felipe, que me ajudou em muitos momentos difíceis da minha vida e que compartilhou muitos outros momentos importantes e felizes dessa jornada.

A Rômulo (esposo da minha co-orientadora) pela valiosa ajuda nas coletas, bem como nos momentos de descontração.

A Profa. Marília de França Rocha, pelos valiosos conselhos na minha vida pessoal e profissional.

A Lívya Riff Novaes, por manter uma amizade bastante antiga e estar sempre acompanhando e apoiando as minhas conquistas.

Aos amigos que dividiram apartamento comigo (Euclides, Fellyph e Rafael) pelo aprendizado e amadurecimento que conquistei através do convívio com todos.

Aos amigos que conquistei no Colégio Diocesano de Caruaru, em especial à Alba,

Anderson, Antônio, Breno, Douglas, Larissa, Leonardo e Renard.

A Roberto Siqueira, por gentilmente possibilitar o acesso ao Refúgio Ecológico

Charles Darwin.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 Abundâncias relativas das espécies de escarabeíneos coletados com 43 armadilha pitfall, no ambiente de mata do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco, em ordem decrescente. Figura 2 Abundâncias relativas das espécies de escarabeíneos coletados com 44 armadilha pitfall, no ambiente aberto do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco, em ordem decrescente. Figura 3 Curva de acumulação de espécies de Scarabaeinae do Refúgio Ecológico 47 Charles Darwin, em relação ao esforço amostral, com os dados do ambiente aberto e mata. A curva foi construída a partir de dados da riqueza observada média (Sobs). Figura 4 Dendrograma mostrando a similaridade dos escarabeíneos entre os meses 52 de coleta no ambiente aberto (A) e Mata (M), entre janeiro e dezembro de 2006 no Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco, baseado no Coeficiente de Bray Curtis. Figura 5 Correlação entre a precipitação mensal com a abundância de indivíduos e a 54 diversidade de espécies de Scarabaeinae, coletadas entre janeiro e dezembro de 2006, no ambiente aberto do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco.

LISTA DE TABELAS

Tabela I Trabalhos com listas de espécies de Scarabaeinae, efetuados em 34 diferentes regiões do Brasil até o ano de 2007. Tabela II Número de indivíduos por espécie e tribo da subfamília Scarabaeinae, 41 coletados em armadilhas pitfall, no ambiente aberto e de mata do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassú – PE. Tabela III Número de espécies de Scarabaeinae coletadas entre janeiro e dezembro 46 de 2006, nos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin. Tabela IV Estimativa da riqueza de espécies para dois ambientes do Refúgio 46 Ecológico Charles Darwin, com os dados de captura da armadilha pitfall. Tabela V Número de escarabeíneos coletados entre janeiro e dezembro de 2006, 48 nos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin. Tabela VI Número e percentuais das espécies de Scarabaeinae (raras e comuns) 49 nos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin. Tabela VII Valores do índice de diversidade das espécies de Scarabaeinae coletadas 50 entre janeiro e dezembro de 2006, nos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin. Tabela VIII Número de indivíduos, riqueza de espécies, índices de diversidade 53 (Shannon) e de equitabilidade (Camargo) dos escarabeíneos coletados com armadilha pitfall no ambiente aberto do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco, de janeiro a dezembro de 2006. Tabela IX Número de indivíduos, riqueza de espécies, índices de diversidade 53 (Shannon) e de equitabilidade (Camargo) dos escarabeíneos coletados com armadilha de solo no ambiente de mata do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco, de janeiro a dezembro de 2006. Tabela X Número de indivíduos por espécie e tribo da subfamília Scarabaeinae, 55 coletados em armadilhas pitfall, iscadas com carne e fezes, entre os meses de janeiro de 2006 a junho de 2007, no Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassú – PE. Tabela XI Preferência alimentar de algumas espécies de Scarabaeinae encontradas 57 exclusivamente no ambiente de mata, aberto ou comum aos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco. * = espécies com abundância menor que 15 indivíduos. Tabela XII Período de atividade de algumas espécies de Scarabaeinae encontradas 59 exclusivamente no ambiente de mata, aberto ou comum aos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco. * = espécies com abundância menor que 15 indivíduos. Tabela XIII Número de indivíduos por espécie e tribo da subfamília Scarabaeinae, 60 coletados em armadilhas de interceptação de vôo, em ambiente aberto e de mata, entre os meses de Abril e Junho de 2007, no Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu – PE. Tabela XIV Abundância relativa dos escarabeíneos coletados em armadilhas pitfall e 62 de interceptação de vôo (I.V.), no ambiente aberto e de mata do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassú – PE.

LISTA DE ABREVIATURAS

cm - Centímetros g - Gramas

°C - Graus Celsius ha - Hectares

ICB - Instituto de Ciências Biológicas m - Metros

MG - Minas Gerais mm - Milímetros ml - Mililitros

PE - Pernambuco sp - Espécie

UFLA - Universidade Federal de Lavras

UFPE - Universidade Federal de Pernambuco

UPE - Universidade de Pernambuco

R E C D - Refúgio Ecológico Charles Darwin

RESUMO

O objetivo deste trabalho foi estudar a estrutura de comunidade de escarabeíneos em dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin. Foram realizadas 15 coletas em ambiente aberto e de mata no R E C D, Igarassu – PE. Para realização destas coletas foram utilizadas 24 armadilhas de solo (pitfall) e seis armadilhas de interceptação de vôo. As coletas com “pitfall” foram realizadas entre janeiro e dezembro de 2006 e abril e julho de 2007. Essas coletas foram mensais e tiveram duração de 48 horas, sendo utilizadas iscas de carne apodrecida e fezes humanas. Já as interceptações de vôo permaneceram no campo entre abril e julho de

2007, sendo revisadas a cada 15 dias. Foram coletados 2560 escarabeíneos, pertencentes a 40 espécies e 16 gêneros nas armadilhas pitfall, enquanto na interceptação de vôo foram capturados 5169 indivíduos, pertencentes a 17 gêneros e 40 espécies. Os resultados das coletas com pitfall mostraram que os dois ambientes apresentam diferenças em aspectos da estrutura de comunidade de escarabeíneos, como composição de espécies, abundância, riqueza e diversidade. Os escarabeíneos foram mais atraídos pelas iscas de fezes humanas quando comparado à carne bovina apodrecida. Os dados obtidos pelo uso dos estimadores de riqueza indicaram uma estimativa máxima de 44,18 espécies para o ambiente aberto e 23 para mata. Foi verificada uma correlação positiva entre os dados de precipitação com a abundância, a riqueza e a diversidade de espécies no ambiente aberto. Entre as espécies exclusivas desse ambiente foi registrado o mesmo número de generalistas (5) e coprófagas

(5), enquanto para as espécies exclusivas da mata foi verificado um maior número de generalistas (6), seguido pelas coprófagas (2). A comparação entre os métodos de coleta indicou que a abundância de um determinado grupo pode ser subestimada com a utilização de apenas um ou poucos métodos de captura uma vez que esses métodos são mais eficientes para capturada de algumas espécies em detrimento de outras.

Palavras-chave: Ecologia de comunidades, rola-bosta, pitfall, interceptação de vôo

ABSTRACT

The objective of this work was to study the community structure of scarab in two environments of the Charles Darwin Ecological Refuge. Fifteen samplings were performed at open and forest areas in the C. D. E. R., Igarassu- PE. These samplings were carried out using

24 soil traps (pitfall) and 6 flight interception traps. “Pitfall” samplings were performed between January and December, 2006 and April and July, 2007. These samplings were monthly performed using rotting bovine meat and human excrements as baits, lasting

48hours. The flight interception traps remained in field between April and July, 2007 being revised each 15 days. In the pitfall traps, 2560 scarab belonging to 40 species and 16 genera were captured while in the flight interception ones 5169 individuals belonging to 17 genera and 40 species were collected. Pitfall results showed that both environments present differences regarding some aspects of scarab community structure, as species composition, abundance, richness and diversity. Scarabs were more attracted by human feces baits when compared to rotting bovine meat. Data obtained by richness estimators indicated 44.18 species as maximum estimate for the open area and 23 for forest. Positive correlation between precipitation data and abundance and, between richness and diversity were observed in the open environment. Among exclusive species of this environment, the same number of generalists (5) and coprophagous (5) were observed. On the other hand, regarding the exclusive species in the forest, higher number of generalists (6) was observed, followed by the coprophagous (2). Comparisons among the sampling methods indicated that abundance of a certain group may be underestimate when using only one or few capture methods once these methods are more efficient for capturing some species in detriment of others.

Keywords: communities ecology, dung beetles, pitfall, flight interception

SUMÁRIO

AGRADECIMENTOS

LISTA DE FIGURAS

LISTA DE TABELAS

LISTA DE ABREVIATURAS

RESUMO

CAPÍTULO 1. INTRODUÇÃO 13

1.2 Objetivos 15

1.2.1 Objetivo geral 15

1.2.2 Objetivos específicos 15

CAPÍTULO 2. REVISÃO DA LITERATURA 16

2.1 Introdução a Sistemática de Scarabaeinae 16

2.2 Ecologia de Scarabaeinae 18

2.2.1 Alimentação e Alocação de Recurso 18

2.2.2 Período de Atividade 22

2.2.3 Associação com Habitat 24

2.2.4 Importância Ecológica e Econômica 25

2.3 Estudos de Comunidades: Parâmetros e Estimadores 26

2.4 Levantamentos de Escarabeíneos no Brasil 31

CAPÍTULO 3. MATERIAL E MÉTODOS 35

CAPÍTULO 4. RESULTADOS E DISCUSSÃO 41

CAPÍTULO 5. CONCLUSÕES 66

APÊNDICES 77

1 – INTRODUÇÃO

O estudo da biodiversidade nos mais diversificados ecossistemas terrestres se faz necessário e é urgente devido a crescente exploração do homem sobre os recursos naturais.

Como exemplo de um ecossistema com marcada influência antrópica podemos citar a Mata

Atlântica, identificada por Myers et al. (2000) como um dos mais importantes "hottest hotspots" para as ações prioritárias de conservação. Este ecossistema estendia-se originalmente do Rio Grande do Norte ao Rio Grande do Sul, e ocupava uma área de 1,3 milhões de quilômetros quadrados. Tratava-se da segunda maior floresta tropical úmida do

Brasil, só comparável à Floresta Amazônica. Atualmente, da segunda maior floresta brasileira restam apenas cerca de 5% de sua extensão original. Na região nordeste do Brasil a situação é considerada mais crítica, possuindo apenas 2% da área original e as áreas protegidas são muito pequenas e isoladas (Silva & Tabarelli, 2001). A Mata Atlântica dessa região vem sendo historicamente substituída por agroecossistemas e áreas para especulação imobiliária.

Com isso, pode-se observar remanescentes de mata de diferentes tamanhos circundados por grandes áreas abertas (Silva & Tabarelli, 2001).

A acelerada destruição deste ecossistema apresenta importantes conseqüências sobre a composição e estrutura das comunidades de animais destes locais (Ranta et al. 1998). As comunidades afetadas apresentam possibilidades limitadas para uma recuperação completa, uma vez que em florestas tropicais existe uma série de condições ambientais diferentes aos locais abertos (Ranta et al. 1998). Quando uma área é desmatada para fins agropecuários, severas mudanças micro e macroclimáticas são produzidas, como por exemplo: as temperaturas do ar e do solo sofrem maiores oscilações durante o dia, podem ocorrer mudanças na oferta de recurso alimentar para espécies de animais, entre outras conseqüências

(Rambaldi & Oliveira, 2003). Com isso, pode existir uma forte competição assimétrica pelo

recurso alimentar, ocasionando uma redução no tamanho das populações de alguns organismos que não conseguem se “adaptar” a estes ambientes abertos, podendo até desaparecer destes locais (Halffter et al . 1992). Como outra conseqüência nós podemos citar também a colonização destas áreas originais de mata por espécies heliófilas e generalistas, pré-adaptadas ao ambiente aberto (Hanski & Cambefort, 1991).

Um grupo de organismos bastante sensíveis à degradação de florestas tropicais são os coleópteros da subfamília Scarabaeinae (Favilla & Halffter, 1997), conhecidos popularmente no Brasil como “rola-bosta”. Segundo Howden & Nealis (1975), os escarabeíneos possuem um grau elevado de associação com hábitats específicos, existindo espécies características de ambientes abertos e espécies que nunca se afastam das formações florestais. Com isso, as comunidades destes besouros respondem à destruição do hábitat modificando alguns aspectos da sua estrutura de guildas, como por exemplo, o padrão de atividade diária das suas espécies, o tipo predominante de alocação de recurso e o grau de generalização da dieta (Halffter et al .,

1992).

Informações relacionadas à estrutura de comunidade de Scarabaeinae em remanescente de Mata Atlântica e em ambiente aberto próximo ao fragmento de mata, poderão subsidiar o conhecimento dos padrões de exploração local de habitat destes insetos neste ecossistema, assim como ampliar o conhecimento da riqueza de escarabeíneos nesses locais.

Este estudo testa as seguintes hipóteses: 1 - existem diferenças entre a estrutura de comunidade de Scarabaeinae de ambiente aberto e mata (Halffter & Matthews, 1966; Favila

& Halffter, 1997; Halffter & Arellano, 2001); 2 - o regime local de chuvas exerce influência sobre a abundância, riqueza e diversidade dos escarabeíneos (Halffter & Matthews, 1966,

Janzen, 1983; Hanski & Cambefort, 1991); 3 – existe diferença entre os escarabeíneos

atraídos por iscas de fezes humanas e de carne bovina apodrecida (Halffter & Matthews,

1966).

1.2 OBJETIVOS

1.2.1 Objetivo Geral

• Estudar a comunidade de escarabeíneos em dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassú – PE, comparando a estrutura das comunidades de ambiente aberto e de mata.

1.2.2 Objetivos Específicos

• Estimar a riqueza de espécies de Scarabaeinae do Refúgio Ecológico Charles Darwin; • Verificar o grau de similaridade entre os ambientes estudados; • Verificar a abundância relativa das espécies levantadas nos ambientes de estudo; • Estimar e comparar a diversidade de espécies coletadas nos dois ambientes; • Verificar e comparar os padrões de atividade diária de algumas espécies de Scarabaeinae nos dois ambientes; • Classificar algumas espécies de acordo com a preferência alimentar, comparando os resultados nos ambientes analisados; • Observar o padrão sazonal da comunidade de Scarabaeinae e relacionar com características climáticas locais.

2. REVISÃO DA LITERATURA

2.1 INTRODUÇÃO À SISTEMÁTICA DE SCARABAEINAE

A subfamília Scarabaeinae está localizada dentro da superfamília Scarabaeoidea

Latreille, 1802, frequentemente chamada Lamellicornia, e inclui um grupo de espécies cuja identidade já estava reconhecida por Linnaeus em 1758. Embora todos os autores concordem quanto à monofilia de Scarabaeoidea e coincidam com a caracterização dos principais grupos que compõem essa superfamília, existem divergências quanto à sua classificação interna.

Howden (1982) e Morón (1984) consideram no máximo cinco famílias, enquanto Dellacasa

(1987) e Paulian (1988) propõem que ela seja composta por 29 famílias. Lawrence & Newton

(1995) sugerem que Scarabaeoidea seja formada por 13 famílias: Lucanidae, Passalidae,

Trogidae, Glaresidae, Pleocomidae, Diphyllostomatidae, Geotrupidae, Belohinidae,

Ochodaeidae, Ceratotocanthidae, Hybosoridae, Glaphyridae e Scarabaeidae. Browne &

Scholtz (1995) acrescentaram a família Bolboceratidae a essa classificação.

Considerando a classificação apresentada por Lawrence & Newton (1995), dentre as

13 famílias de Scarabaeoidea, Scarabaeidae teria sofrido grande radiação adaptativa, compreendendo cerca de 2.000 gêneros e 25.000 espécies, distribuídas em 13 subfamílias e diversas tribos. Na região neotropical há registro de 362 gêneros e 4.706 espécies, sendo verificado para o Brasil a ocorrência de aproximadamente 204 gêneros e 1.777 espécies

(Blackwelder, 1944). Embora também existam várias discussões a respeito do número de subfamílias que compõem Scarabaeidae, o modelo seguido neste trabalho é o proposto por

Lawrence & Newton (1995) que considera a família formada pelas seguintes subfamílias:

Aphodinae; Scarabaeinae; Pachypodinae; Orphninae; Allidiostomatinae; Dynamopodinae;

Aclopinae; Euchirinae; Phaenomeridinae; Melolonthinae; Rutelinae; Dynastinae e Cetoniinae.

A subfamília Scarabaeinae compreende 12 tribos, 234 gêneros e 6.000 espécies distribuídos em todo o mundo, para a região neotropical tem-se registro de aproximadamente nove tribos, 70 gêneros e 1.250 espécies (Hanski & Cambefort, 1991). No Brasil foram registradas seis tribos, são estas: Ateuchini, Canthonini, Coprini, Eurysternini, Onthophagini e

Phanaeini (Zunino, 1985; Hanski & Cambefort, 1991; Montreuil, 1998; Philips et al . 2004).

Segundo Vaz-de-Mello (2000) foram registradas para o Brasil 618 espécies incluídas em 49 gêneros. No estado de Pernambuco foram registradas por Silva et al., (2007) 26 espécies e 15 gêneros.

Apesar de existir consenso quanto à monofilia de Scarabaeinae, ainda há discussões e divergências em torno da taxonomia supragenérica, particularmente, quanto ao número de tribos dessa subfamília e quanto às relações filogenéticas de suas tribos (Zunino, 1983a,

Zunino, 1983b, 1985; Cambefort, 1991; Lawrence & Newton, 1995; Montreuil, 1998;

Villalba et al. 2002; Philips et al. 2004; Ocampo & Hawks 2006; Vaz-de-Mello, 2007a).

Segundo Hanski & Cambefort (1991) Scarabaeinae apresenta 12 tribos: Canthonini, Coprini,

Dichotomini, Eucraniini, Eurysternini, Gymnopleurini, Oniticellini, Onitini, Onthophagini,

Phanaeini, Scarabaeini e Sisyphini. Dessas tribos, as cosmopolitas são Canthonini,

Dichotomini e Onthophagini e a única restrita à região Neotropical é Eucraniini (Hanski &

Cambefort, 1991).

Cambefort (1991) dividiu essas 12 tribos em dois grupos baseado no comportamento de alocação do recurso, o primeiro grupo formado pelas tribos que possuíam representantes rodadores e o segundo grupo por cavadores. Esta divisão foi prática, mas segundo Philips et al. (2004) não corresponde a posição sistemática destas tribos, uma vez que esses autores acreditam que o comportamento dos roladores surgiu várias vezes na história evolutiva do grupo. Outro aspecto que chama a atenção são os vários comportamentos de alocação de recurso intermediários e peculiares que ocorrem em Scarabaeinae além desta simples divisão.

2.2 ECOLOGIA DE SCARABAEINAE

2.2.1 ALIMENTAÇÃO E ALOCAÇÃO DE RECURSO

Os insetos da subfamília Scarabaeinae são detritívoros e utilizam principalmente fezes de grandes herbívoros, carcaça e frutos em decomposição para sua alimentação e nidificação

(Halffter & Matthews, 1966). Segundo esses autores, a coprofagia é o hábito alimentar primitivo dos escarabeíneos. Entretanto, existem divergências quanto essa hipótese, por exemplo, Cambefort (1991) acredita que a saprofagia era o hábito primitivo dos ancestrais dos

Scarabaeinae. Com a explosiva evolução dos mamíferos, teria ocorrido uma maior disponibilidade de um outro tipo de recurso, bastante similar em termos de composição ao nutritivo húmus, o que pode ter promovido a evolução da saprofagia para a coprofagia.

Segundo Halffter (1991), com a extinção em massa dos grandes mamíferos existentes na região neotropical durante o Pleistoceno, houve um incremento na diversidade de sua dieta.

A competição pelo recurso alimentar mais escasso tornou-se mais acentuada, com isso, novas estratégias de alimentação foram adotadas. Podemos encontrar na região Neotropical o resultado dessa diversificação, sendo verificados outros tipos de dieta além da coprofagia, como por exemplo: necrofagia, micetofagia, xilofagia e predação (Halffter & Matthews,

1966; Hanski & Cambefort, 1991; Halffter, 1991).

Os adultos e larvas de Scarabaeinae apresentam adaptações morfológicas que possibilitam explorar o recurso alimentar (Halffter & Matthews, 1966). A maioria destas adaptações pode ser observada nas peças bucais, particularmente nas mandíbulas que são adaptadas a uma alimentação de substrato pastoso. Segundo Hanski & Cambefort (1991), a morfologia da mandíbula é dividida em duas partes: A parte superior é um aparato filtrador modificado que separa as partículas pequenas que serão ingeridas das partículas muito grandes. A parte inferior, ou lóbulo molar, quebra as partes mais duras do alimento antes dele

ser ingerido. Outras adaptações podem ser constatadas na forma da cabeça, patas e trato digestivo. Segundo Halffter & Matthews (1966) o desenvolvimento larval também parece ser influenciado pelo tipo de alimentação, sendo geralmente mais curto que o dos outros

Scarabaeidae fitófagos.

Existem trabalhos que indicam que certas espécies de Scarabaeinae preferem um determinado tipo de excremento, demonstrando serem bastante especialistas ou estenofágicas

(Frey, 1961; Halffter & Matthews, 1966). Como caso de especialização notável podemos verificar espécies foréticas de grandes gastrópodos (Arrow, 1932; Vaz-de-Mello, 2007b), de canguru (Mathews, 1972) e de macaco (Halffter & Matthews, 1966). Em um estudo realizado no Congo, foram encontradas espécies associadas exclusivamente a excrementos de girafa, rinoceronte, elefante, hipopótamo ou antílope (Frey, 1961 apud Halffter e Matthews, 1966).

Segundo Halffter & Matthews (1966), na América do Sul alguns gêneros que apresentam muitas espécies coprófagas são: Ateuchus Weber, 1801; Dichotomius Hope, 1838;

Eurysternus Dalman, 1824; Gromphas Brullé, 1834; Ontherus Erichson, 1847; Onthophagus

Latreille, 1802; Phanaeus MacLeay, 1819.

A mirmecofilia foi relatada em Uroxys dilaticollis (Blanchard, 1846) e várias espécies de Ontherus que foram encontradas vivendo em ninhos de Acromyrmex Roger, 1863. Vaz-de-

Mello et al . (1998), encontraram 10 espécies de Scarabaeinae associadas a ninhos de Attini.

Segundo esses autores, Ontherus lobifrons Génier, 1996 estava previamente registrada na literatura como mirmecófila, as outras espécies identificadas a nível específico neste trabalho foram: Holocephalus eridanus Olivier, 1789; Dendropaemon denticolle Felsche, 1909;

Dendropaemon ganglbaueri Felsche, 1909; Tetramereia convexa Harold, 1869 e Canthon virens Mannerheim, 1829.

O predatismo foi citado por Pereira & Martínez (1956) em Canthon virens . Essa espécie foi observada muitas vezes atacando as fêmeas de Atta sp. na época das revoadas.

Halffter & Mattews (1966) também relataram a ocorrência desse comportamento nesta espécie, assim como em Canthon dives Harold, 1868. Silveira et al . (2006) estudaram o comportamento de predação de Canthon virens sobre Atta laevigata (Smith, 1858) e destacaram os seguintes aspectos: até oito indivíduos podem atacar uma única formiga simultaneamente e besouros de ambos os sexos podem atacar formigas, mas apenas machos atacam sozinhos. Segundo os autores, foi relatado pela primeira vez o êxito de formigas removendo besouros da sua região dorsal. Já Deltochilum kolbei Paulian, 1938 foi encontrada várias vezes atacando diplópodos (Pereira & Martínez, 1956; Hallfter & Mattews, 1966).

Cano (1998) observou o comportamento de predação de Deltochilum valgum Burmeister,

1873, descrevendo o ataque de um indivíduo desta espécie a um diplópodo da família

Spirobolidae.

Com relação às espécies saprófagas que se alimentam comumente de frutos e matéria vegetal em decomposição, Halffter & Matthews (1966) citam indivíduos de uma espécie não identificada do gênero Bdelyrus encontrados por Ohaus em 1909 em húmus que se acumulam na base das bromélias. Na Amazômia indivíduos de espécies do gênero Bdelyrus são encontrados em grande quantidade na base de pecíolos das folhas de pequenas plantas, onde uma grande quantidade de matéria orgânica em decomposição se acumula. Pereira &

Martínez (1956) observaram um grande número de indivíduos de algumas espécies dos gêneros Canthon e Canthidium , associados a frutos maduros de “Butia” no estado do Paraná,

Brasil.

Por outro lado, as espécies necrófagas utilizam normalmente carcaça em determinado estágio de putrefação. Segundo Halffter & Matthews (1966), os casos de necrofagia são mais acentuados na América do Sul. Esses autores acreditam também que muitas espécies coprófagas podem ser ocasionalmente necrófagas, como exemplo de espécie copro-necrófaga os autores citam, entre outras espécies, Malagoniella argentina Gillet, 1911. O primeiro

pesquisador a estudar a necrofagia nos escarabeíneos do Brasil foi Luederwaldt em 1911. O autor inventariou espécies de insetos necrófagos, com ênfase em besouros, onde foram registradas 34 espécies de Scarabaeinae necrófagas para a cidade de São Paulo.

Segundo Louzada & Vaz-de-Mello (1997), existem alguns recursos alimentares, como por exemplo, ovos de aves e répteis, que podem ser utilizados como recursos alternativos pelos escarabeíneos, diminuindo a competição entre as espécies pelos recursos mais visados e mais importantes para a reprodução, como fezes e carcaça. Esses autores coletaram indivíduos das espécies Dichotomius mormon (Ljungh, 1799), Deltochilum furcatum (Laporte, 1840) e

Eurysternus hirtellus Dalman, 1824 em ovos de galinha em decomposição. Pfrommer & Krell

(2004), relataram que indivíduos da espécie Coprophanaeus telamon (Erichson, 1847) podem enterrar ovos de galinha inteiros em floresta tropical úmida no Equador. Os autores supõem que as substâncias voláteis liberadas pela decomposição dos ovos são responsáveis por atrair indivíduos dessa espécie, embora sejam necessários mais estudo para elucidar como essa espécie usa o recurso alimentar.

Segundo Halffter & Mathews (1966), a procura de alimento pela maioria dos escarabeíneos copro-necrófagos, ocorre durante vôos junto ao solo ou através do empoleiramento em folhas do sub-bosque nas florestas. Contudo, podemos observar também em florestas tropicais, algumas espécies especializadas no forrageamento de dossel, já que nestes ecossistemas é comum ocorrer a retenção de fezes de mamíferos e aves nas folhas e galhos das árvores (Vaz-de-Mello & Louzada, 1997).

A alimentação e reprodução dos Scarabaeinae estão muitas vezes associadas à alocação do recurso para um local distante da fonte de origem. Devido a esse transporte os escarabeíneos são conhecidos popularmente como “rola-bostas”, já que alguns de seus representantes fabricam uma bola de alimento que é rolada até o local de consumo ou armazenamento, sendo essa uma característica peculiar do grupo (Halffter & Matthews,

1966). Ao final do transporte a porção do recurso é normalmente enterrada servindo para alimentação e nidificação.

Segundo Hanski & Cambefort (1991), o transporte do alimento para um lugar distante da fonte original diminui a competição com outros grupos de animais que utilizam os mesmos recursos, como por exemplo, dípteros e mamíferos. Este transporte pode se dar para o interior do solo próximo a fonte de recurso, sendo essas espécies chamadas paracopídeas; pela superfície até um local distante, sendo posteriormente enterrado, são as espécies telecoprídeas; ou sem transporte de recurso, permanecendo os indivíduos dentro da própria fonte de recurso, chamadas de espécies endocoprídeas.

As espécies paracoprídeas americanas pertencem às tribos Ateuchini, Coprini,

Onthophagini e Phanaeini. Enquanto as telecoprídeas são em sua maioria pertencentes à tribo

Canthonini. Já em Eurysternini normalmente não ocorre alocação de recurso, sendo quase todos endocoprídeos (Hanski & Cambefort, 1991). Vaz-de-Mello (2007) apresentou uma crítica a alguns trabalhos que se esforçam em manter uma concordância entre alguns caracteres etológicos, como o tipo de alocação de recurso, e a taxonomia das tribos. O autor afirma que a divisão de Scarabaeinae entre rodadores e não rodadores por Hanski &

Cambefort foi prática, mas que está claro em todas as análises filogenéticas até agora disponíveis que esses não correspondem a grupos reciprocamente monofiléticos. Uma extrapolação de uma classificação em tribos rodadoras e não rodadoras levou a considerar historicamente como rodadoras muitas espécies que não são, e vice-versa.

2.2.2 PERÍODO DE ATIVIDADE

A comunidade de Scarabaeinae pode ser dividida em grupos de espécies de acordo com algumas características, assim como descrito anteriormente para o grau de generalização

da dieta e para o tipo de alocação de recurso (Louzada & Lopes, 1997). Entretanto, outra divisão muito importante pode ser estudada com relação ao padrão temporal de atividade. Os escarabeíneos podem ser divididos em quatro principais grupos de acordo com a sua atividade diária: diurnos, noturnos, crepusculares e de atividade contínua.

Hernández (2002) verificou a associação do padrão de atividade de algumas espécies de Scarabaeinae com a coloração do corpo destes insetos. Segundo a autora espécies noturnas possuem 89% de chances de apresentarem coloração escura. Ainda segundo a autora o fato de muitas espécies noturnas possuírem cores escuras pode estar relacionado a uma proteção contra a predação, sendo uma coloração críptica. Já as cores vistosas nas espécies diurnas podem representar uma adaptação de algumas espécies frente às pressões da seleção sexual.

Vulinec (1997) sugere que as cores iridescentes em escarabeíneos podem representar, entre outras funções, uma proteção contra o superaquecimento do corpo destes insetos, favorecendo o forrageamento das espécies diurnas em áreas abertas.

Segundo Halffter et al ., (1992), modificações que uma comunidade sofre através de pressões ambientais ou antrópicas, como desmatamento, fragmentação dos hábitats, entre outros, pode alterar a dinâmica da comunidade destes besouros, favorecendo assim uma guilda em relação a outra.

As comunidades de Scarabaeinae também apresentam uma nítida sazonalidade, com algumas espécies mais ativas em estações úmidas, enquanto outras são encontradas apenas nas estações mais secas do ano (Halffter & Matthews, 1966, Janzen, 1983; Hanski &

Cambefort, 1991; Lopes et al. 1994, Escobar, 1997; Medri & Lopes, 2001; Milhomem et al .

2003, Adresen, 2005; Endres et al. 2005; Silva et al. 2007). Em florestas tropicais, em que as flutuações de temperatura são pequenas, o regime de chuvas é o fator climático mais importante que afeta a estrutura das comunidades destes insetos (Hanski & Cambefort, 1991).

2.2.3 ASSOCIAÇÃO COM HABITAT

A especificidade de hábitat dos Scarabaeinae é outro fator importante quando se quer analisar a diversidade destes insetos em diferentes ambientes. Existem espécies que estão associadas a um tipo de vegetação, microclima, solo, entre outros fatores, com isso, a fragmentação das áreas de mata bem como a transformação destes ambientes em áreas de pastagem podem causar uma perda na diversidade de espécies e alterar drasticamente a estrutura da comunidade de escarabeíneos (Favila & Halffter, 1997).

Segundo Halffter & Arellano (2001), mudanças ocorridas na vegetação, como desmatamento e fragmentação de áreas de mata, podem interferir na oferta de alimento para os escarabeíneos, uma vez que os animais produtores de fezes, principal recurso alimentar da maioria desses insetos, podem desaparecer destes ambientes (Halffter & Matthews, 1966;

Gill, 1991).

Howden & Young (1981) relataram a ocorrência de dois tipos de segregação de hábitat nos escarabeíneos neotropicais, a segregação espacial horizontal e a segregação espacial vertical. Segundo os autores, a segregação horizontal requer muitas vezes a ampliação dos limites de tolerância quanto a fatores microclimáticos, uma vez que as diferenças entre o interior e a borda ou clareira de floresta podem ser muito grandes. Já na segregação vertical os autores acreditam existir uma capacidade tridimensional de exploração do habitat nas espécies que utilizam o dossel, enquanto a maior parte das espécies teria uma capacidade bidimensional de localização do recurso. Entretanto, esta capacidade de localização do recurso deve ser acompanhada do aumento na precisão do vôo, uma vez que os recursos estão normalmente depositados sobre folhas.

2.2.4 IMPORTÂNCIA ECOLÓGICA E ECONÔMICA

Os besouros coprófagos são importantes dispersores secundários de sementes em diversos ecossistemas, provendo refúgio e proteção das mesmas contra roedores, insetos e fungos, auxiliando também no seu processo de germinação (Shepherd & Chapman, 1998).

Este grupo também possui um relevante papel na reciclagem de nutrientes do solo, pois ao enterrar a matéria orgânica contribuem para a “limpeza” do ecossistema, bem como na aeração e incorporação dos nutrientes ao solo (Halffter & Matthews, 1966; Nealis, 1977;

Miranda et al . 1998).

Segundo Halffter & Favila (1993), os Scarabaeinae são também bons indicadores da biodiversidade de ecossistemas de florestas tropicais. Estes autores citam algumas características que tornam essa subfamília importante para estudos que usam bioindicadores, são: importância do grupo para o funcionamento de todo o ecossistema, fazendo a reciclagem dos excrementos e outros tipos de matéria orgânica; abundância de seus representantes nos diferentes tipos de ecossistemas; formação de guildas bem definidas, funcional e taxonomicamente; e métodos de captura facilmente padronizados.

Alguns representantes de Scarabaeinae possuem grande interesse econômico, podendo ser citado como exemplo a espécie Digitonthophagus gazella (Fabricius 1787), introduzida no

Brasil pela Embrapa para o controle biológico da mosca-do-chifre (Horner et al . 1990).

Flechtmann & Rodrigues (1995), citam a atuação dos besouros coprófagos no controle de dípteros e nematóides.

2.3 ESTUDOS DE COMUNIDADES: PARÂMETROS E ESTIMADORES

Uma tarefa para os ecólogos até o final do século XX foi definir uma “comunidade biológica”. Uma das definições mais simples e adotada por muitos autores propõe que comunidade é um conjunto de espécies que ocorrem juntas em um mesmo lugar (Ricklefs,

2003). Embora os ecólogos concordem que as espécies que coexistem em uma comunidade possam interagir fortemente, eles ainda não entraram em acordo sobre o que é uma comunidade. Alguns acreditam que ela seja uma unidade de organização com fronteiras reconhecíveis, com estrutura e funcionamento regulados pelas interações entre as espécies

(comunidade fechada) (Clements & Kearney, 1920; Clements, 1936). Já outros pesquisadores consideram que uma comunidade é formada por um conjunto solto de espécies que podem tolerar as condições de um lugar com hábitat específico, mas que não formam uma fronteira distinta onde um tipo de comunidade se encontra com outro (comunidade aberta) (Gleason,

1926; 1939). Atualmente existem os que defendem uma posição intermediária entre essas duas linhas de pensamento, acreditando na possibilidade da existência destes dois tipos de comunidades (Ricklefs, 2003).

Segundo Ricklefs (2003), um desafio para os ecólogos é caracterizar a estrutura e o funcionamento de diferentes comunidades. Para isso, uma das medidas mais simples e reveladoras da estrutura de uma comunidade é o número de espécies que ela inclui, sendo esta medida denominada riqueza de espécies. Uma outra medida bastante usada para quantificar a estrutura de comunidade é a abundância relativa de suas espécies, uma vez que na maioria das comunidades existem poucas espécies abundantes e muitas representadas por um número restrito de indivíduos (Black et al. 1950, Wolda, 1978, Halffter, 1991). Dentro de uma comunidade algumas espécies possuem uma determinada sobreposição de nichos ecológicos, possuindo características ecológicas em comum, com isso, podemos organizar estas espécies

em grêmios ou guildas de acordo com características como: período de atividade, tipo de dieta, local de forrageamento, entre outras.

Nos estudos com comunidades frequentemente deseja-se medir a diversidade de espécies que elas apresentam, quer seja para obter uma medida de comparação entre diferentes comunidades ou para simplesmente saber que áreas sustentam os maiores números de espécies (Magurran, 1988). Contudo, nos deparamos com três problemas principais: (1)

Existem grandes comunidades, como por exemplo, as de insetos, onde contar o número de espécies presentes torna-se uma tarefa praticamente impossível; (2) o número total de espécies incluídas numa amostra varia com o tamanho da amostra, com isso, os ecólogos não podem comparar a diversidade entre áreas amostradas com tamanhos diferentes simplesmente comparando as contagens de espécies; (3) nem todas as espécies devem contribuir igualmente para nossa estimativa da diversidade total, uma vez que seus papéis funcionais numa comunidade variam em proporção a sua abundância total. Para tentar solucionar alguns desses problemas os ecólogos formularam índices de diversidade, onde a contribuição de cada espécie é pesada por sua abundância relativa, bem como formas para estimar a riqueza de espécies de um determinado local (Colwell & Coddington, 1994; Coddington et al. , 1996;

Krebs, 1999).

Existem vários índices para cálculo da diversidade, entre eles podemos citar os índices de Simpson, Shannon e Brillouin. Não existe um índice ideal para todos os casos, a escolha de um desses índices está condicionada a algumas características peculiares que tornam esses

índices mais adequados a uma determinada situação (Krebs, 1999). Peet (1974) reconheceu duas categorias de índices de diversidade. Na primeira os índices são mais sensíveis a mudanças nas espécies raras em uma determinada comunidade amostrada (Shannon e

Brillouin), enquanto na segunda categoria eles são mais sensíveis a mudanças nas espécies mais abundantes (Simpson) (Krebs, 1999).

Outro fator importante quando estamos trabalhando com comunidades é saber o quão eqüitativa é a distribuição dos indivíduos entre as espécies desta comunidade, isto é, desejamos medir a equitabilidade das nossas amostras. Para isso os ecólogos formularam os

índices de equitabilidade. Esses índices podem apresentar valores que variam de 0 a 1. Os valores próximos de 1 indicam que a distribuição dos indivíduos entre as espécies na amostra são bem eqüitativos. Já os próximos de 0 indicam uma situação oposta (Krebs, 1999). Muitas medidas diferentes de equitabilidade têm sido propostas, contudo a literatura é bastante divergente sobre qual índice é o mais apropriado. Smith & Wilson (1996) sugerem o uso dos seguintes índices: índice de equitabilidade de Simpson; índice de equitabilidade de Camargo;

índice de Smith & Wilson; índice de equitabilidade modificado de Nee.

Existem também várias abordagens para estimar riqueza de espécies. Bunge &

Fitzpatrick (1993) e Colwell & Coddington (1994) revisaram métodos para estimativa do número de espécies em uma comunidade. Convencionalmente, são divididos em três categorias amplas de acordo com suas premissas: (1) ajustando a abundância a uma distribuição log-normal e estimando a parte não mostrada (ou não amostrada) da curva; (2) ajustando equações assintóticas a uma curva de acumulação de espécies, isto é, um gráfico do número esperado de espécies detectadas como função do esforço de coleta; e (3) usando estimadores não-paramétricos, que utilizam a abundância relativa de espécies raras para estimar o número de espécies não coletadas.

A curva de acumulação de espécies é representada por um gráfico do número esperado de espécies, observado como função do esforço de coleta através do processo de amostragem

(Palmer, 1990). Para construção de uma curva de acumulação de espécies é necessária uma série de amostras onde espécies novas são adicionadas a cada unidade de esforço de coleta. A assíntota da curva demonstra um completo levantamento das espécies, indicando que mesmo com a manutenção das amostragens nenhuma espécie nova é adicionada. Uma equação é

posteriormente ajustada à curva, onde a estimativa do número de espécies corresponde a região assintótica da curva. Uma função bastante utilizada é a da curva de Michaelis-Menten, permitindo a estimativa da assíntota a partir de qualquer ponto da curva, sendo também facilmente adaptada a diversos conjuntos de dados (Soberón & Llorente, 1993; Colwell &

Coddington, 1994; Chazdon et al. , 1998; Keating & Quinn, 1998).

Existem vários estimadores não-paramétricos disponíveis na literatura, os utilizados neste trabalho são o Jackknife e Chao de primeira e segunda ordem. O uso dos estimadores não-paramétricos são uma alternativa mais recente para estimar a riqueza de espécies de um determinado local (Colwell & Coddington, 1994; Chao, 2005). Estes estimadores são baseados principalmente na freqüência de espécies raras presentes na amostra analisada, uma vez que estes autores acreditam no princípio de que espécies raras carregam maiores quantidades de informação a respeito das espécies ainda não coletadas (Krebs, 1999). No caso do Jackknife o cálculo da estimativa leva em conta o número de espécies que ocorreram em apenas uma amostra (espécies únicas) ou em duas amostras (espécies duplicata) (Colwell &

Coddington, 1994). Já os estimadores desenvolvidos por Chao e colaboradores são baseados em espécies representadas por apenas um (espécies “singletons”) ou dois (espécies

“doubletons”) indivíduos em toda a amostra (Chao, 2005).

Uma outra questão bastante importante em estudos de comunidades é saber o quão similar é uma comunidade de outra ou mesmo saber quais espécies são mais similares dentro da comunidade. Podemos ainda fazer uma análise sazonal e tentar entender em quais meses a comunidade apresenta maior similaridade. Já outra alternativa é fazer uma análise espacial tentando verificar a similaridade entre diferentes unidades amostrais (Clarke & Gorley, 2001).

Podemos encontrar na literatura uma grande variedade de coeficientes para medir o grau de similaridade entre essas amostras, como exemplo, podemos citar alguns coeficientes bastante usados, como os coeficientes binários (Jaccard, Sorensen); os coeficientes de distância ou

dissimilaridade (Bray-Curtis, Distância Euclideana, Camberra); os coeficientes de correlação

(coeficiente de Pearson); os coeficientes de similaridade (Morisita, Bray Curtis), entre outros

(Krebs, 1999).

Frequentemente os ecólogos trabalham com muitas amostras de forma que as medidas de similaridade obtidas para as diferentes combinações de amostras não dizem muita coisa, uma vez que são normalmente visualizadas em matrizes enormes (Clarke & Gorley, 2001).

Para resolver esse problema foi criada uma forma gráfica fácil de entender e representar os grupos mais similares dentro de uma grande matriz. Essa representação gráfica é gerada através de uma análise de aglomerado, podendo ser feita através de diferentes métodos

(ligação simples; ligação completa; média dos grupos). O resultado deste agrupamento é o dendrograma que consiste em um gráfico onde o eixo Y normalmente representa todas as suas amostras e o X normalmente define o nível de similaridade onde duas amostras ou grupos de amostras apresentam-se ligados por linhas (Clarke & Gorley, 2001).

Uma outra parte da análise da estrutura de uma comunidade consiste em entender como os organismos que ela apresenta se relacionam entre eles e com o ambiente. Uma forma para fazer isto consiste em medir alguns parâmetros do nicho ecológico de uma espécie e comparar com outras espécies da mesma comunidade (Krebs, 1999). Um dos mais importantes parâmetros de nicho ecológico estudados é a análise da dieta, uma vez que existem espécies que são mais generalistas e outras mais especializadas em um tipo particular de recurso alimentar (Halffter & Mathews, 1966; Louzada & Vaz-de-Mello, 1997; Vaz-de-

Mello & Louzada, 1997; Silva et al. 2007; Falqueto et al. 2005). Outra análise importante em algumas comunidades é o padrão de atividade de suas espécies, já que existem espécies que são ativas em um período maior ou menor de tempo (Halffter & Mathews, 1966; Hernández,

2002).

Todos os métodos aqui citados são algumas das ferramentas disponíveis para estudos que procuram entender como as comunidades se estruturaram ao longo de diferentes histórias evolutivas e interações ecológicas entre os seus membros. Essas ferramentas são importantes na tomada de decisões para o planejamento de políticas públicas, ações de conservação e uso sustentável dos ambientes, proporcionando também um melhor conhecimento e interpretação da biodiversidade de uma região (Krebs, 1999; Clarke & Gorley, 2001).

2.4 LEVANTAMENTOS DE ESCARABEÍNEOS NO BRASIL

A coleta e identificação taxonômica de um grupo de espécies que compõem a fauna de uma determinada região proporcionam informações básicas sobre a sua biodiversidade nestes locais, subsidiando também estudos mais amplos sobre as características ecológicas das espécies de um determinado habitat ou ecossistema (Prado, 1980). Por apresentar grande extensão norte-sul/leste-oeste e uma enorme diversidade de biomas e regiões fitogeográficas, associado a sua variedade de climas, o Brasil pode ser considerado um país privilegiado do ponto de vista da diversidade biológica. Contudo, muitas regiões fitogeográficas ainda pernanecem com poucas informações em nível de espécies de Scarabaeinae.

Foram realizados no Brasil 36 trabalhos com levantamentos e listas de espécies de

Scarabaeinae até o ano de 2007, sendo dois anteriores a 1900 (Guérin-Ménéville, 1855;

Harold, 1875) três entre 1900 e 1950 (Luederwaldt, 1911; Pessôa & Lane, 1941 e Pereira,

1944), três da década de 80 (Vulcano et al ., 1980; Stumpf, 1986 e Klein, 1989) 11 da década de 90 (Lopes et al ., 1994; Flechtmann & Rodrigues, 1995; Flechtmann et al ., 1995a;

Flechtmann et al ., 1995b; Rodrigues & Flechtmann, 1995; Louzada et al ., 1996; Louzada &

Vaz-de-Mello, 1997; Louzada & Lopes, 1997; Rodrigues & Marchini, 1998; Koller et al .

1999 e Vaz-de-Mello, 1999) e os outros 17 entre 2000 e 2007 (Rodrigues & Marchini, 2000;

Gnaspini et al ., 2000; Vulinec, 2000; Medri & Lopes, 2001; Andresen, 2002; Hernández,

2002; Vulinec, 2002; Hernández, 2003; Lopes et al ., 2003; Marchiori et al ., 2003; Schiffler et al., 2003; Hernández, 2005; Quintero & Roslin, 2005; Scheffler, 2005; Lopes et al. 2006;

Endres et al . 2007; Silva et. al. 2007). Na tabela I estão listados os trabalhos que possuem listas de espécies de Scarabaeinae de diferentes localidades do Brasil entre 1875 e 2007.

A maioria dos estudos em que foram publicados levantamentos e listas de

Scarabaeinae realizados até 2003 no país estavam restritos a alguns estados das regiões

Sudeste, Sul, Centro-Oeste e Norte. Para a região Nordeste não existiam trabalhos publicados com esse enfoque, contudo, a partir de 2003 esses trabalhos começaram a surgir para alguns estados do Nordeste, como Bahia (Lopes et al. 2003; Lopes et al. 2006), Paraíba (Hernández,

2003; Hernández, 2005; Endres et al. 2007) e Pernambuco (Silva et al. 2007).

Os levantamentos de Scarabaeidae realizados no país utilizaram diferentes metodologias, Flechtmann & Rodrigues (1995) realizaram um estudo no município de

Jaraguá do Sul - SC utilizando metodologia semelhante à empregada por Key (1982), que consistia na coleta de massas fecais que visivelmente continham insetos, sendo a coleta complementada por escavações sob as mesmas.

Amostragens realizadas a partir de armadilhas de queda são apropriadas para estudos que têm como objetivo análises ecológicas, pois são eficientes, simples e de baixo custo

(Favila & Halffter, 1997). Entretanto, para trabalhos de levantamento faunístico amostras complementares obtidas a partir de outros tipos de armadilhas são necessárias, devido à sua diversidade de hábitos (detritívoros, fungívoros, polinizadores, mimercófilos, entre outros)

(Milhomem et al . 2003, Vaz-de-Mello, comunicação pessoal). Segundo Milhomem et al .

(2003), na coleta de besouros coprófagos são utilizadas normalmente como iscas fezes humanas ou de herbívoros (gado bovino ou cavalo) e, na coleta de besouros necrófagos, um pedaço de peixe ou lula. No Brasil, armadilhas de queda com iscas de fezes humanas ou

bovinas e de carcaças (carne bovina em decomposição) e armadilhas luminosas estão entre as mais usadas em estudos sobre os besouros rola-bosta (Lopes et al . 1994; Flechtmann et al.

1995; Louzada et al. 1996; Louzada & Lopes, 1997).

Rodrigues & Marchini (1998; 2000) utilizaram armadilhas de solo tipo “pitfall” iscadas com fezes bovinas para captura dos espécimes. Louzada & Lopes (1997) também utilizaram armadilhas de solo, mas estas eram iscadas com fezes humanas e carne em estado de putrefação. Medri & Lopes (2001) usaram apenas carne bovina para capturar os insetos, enquanto Marchiori et al . (2003) objetivando estudar a sucessão de Scarabaeinae nas fezes bovinas utilizaram coletas manuais.

Outro tipo de armadilha usada por Silva (2003) empregava o uso de uma fonte luminosa para atrair os Scarabaeidae, este tipo de armadilha consegue atrair uma diversidade maior de subfamílias de escarabeídeos, embora não seja a mais indicada para captura de insetos da subfamília Scarabaeinae. Vaz-de-Mello (1999) obteve os espécimes através do uso de armadilhas de solo tipo “pitfall” iscadas com fezes humanas e carcaça de peixe, armadilha de interceptação de vôo, para captura de espécies não copro-necrófagas, bem como o auxílio de coletas manuais.

Tabela I – Trabalhos publicados com listas de espécies de Scarabaeinae, efetuados em diferentes regiões do Brasil até o ano de 2007.

Local N° de Espécies Referência Região Norte Manaus - AM 54 Klein (1989) apud Vaz-de-Mello (2000) Rio Branco - AC 36 Vaz-de-Mello (1999) Caucalândia - RO 12 Vulinec (2000) Amazônia 133 Vulinec (2002) Manaus - AM 59 Andresen (2002) Manaus - AM 61 Quintero & Roslin (2005) Fazenda Marajoara - PA 60 Scheffler (2005) Região Nordeste Mata de São João - BA 23 Lopes et al . (2003) Mata Atlântica - PB 16 Hernández (2003) Curimataú - PB 20 Hernández (2005) Feira de Santana - BA 23 Lopes et al. (2006) Mamanguape - PB 29 Endres et al. (2007) Caruaru - PE 28 Silva et al . (2007) Região Sudeste Cantagalo - RJ 49 Harold (1875) apud Vaz-de-Mello (2000) São Paulo - SP 34 Luederwaldt (1911) Estado de São Paulo 109 Pessôa & Lane (1941) apud Vaz-de-Mello (2000) Monte Alegre - SP 13 Pereira (1944) Caraça - MG 24 Vulcano et al . (1980) apud Vaz-de-Mello (2000) Ilha Solteira - SP 15 Flechtmann et al. (1995b) apud Rodrigues & Marchini (1998) Guriri - ES 9 Louzada et al . (1996) Viçosa - MG 21 Louzada & Lopes (1997) Viçosa - MG 5 Louzada & Vaz-de-Mello (1997) Piracicaba - SP 11 Rodrigues & Marchini (1998) Piracicaba - SP 21 Rodrigues & Marchini (2000) Cidade Universitária - SP - Gnaspini et al . (2000) Serra do Japi - SP 30 Hernández (2002) Linhares - ES 23 Schiffler et al. (2003) Região Centro-Oeste Selvíria - MS 28 Flechtmann et al. (1995a) apud Rodrigues & Marchini (1998) Campo Grande - MS 37 Koller et al. (1999) Goiás - GO 14 Marchiori et. al . (2003) Região Sul Mandirituba - PR 14 Stumpf (1986) apud Vaz-de-Mello (2000) Londrina - PR 36 Lopes et al. (1994) Irati - PR 18 Rodrigues & Flechtmann (1995) apud Rodrigues & Marchini (1998) Jaraguá do Sul - SC 8 Flechtmann & Rodrigues (1995) Londrina - PR 40 Medri & Lopes (2001)

3 - MATERIAL E MÉTODOS

3.1 ÁREA DE ESTUDO

O Refúgio Ecológico Charles Darwin (RECD) é uma instituição particular, com aproximadamente 40 anos de existência, porém, apenas no final da década de 80 teve início a sistematização de suas atividades como Centro de Pesquisas. Possui o Criadouro Muriqui de

Primatas (registrado pelo IBAMA), onde são realizadas pesquisas com primatas neotropicais em cativeiro ou na própria mata (Lima, 1998). Nenhum estudo com coleópteros da subfamília

Scarabaeinae foi realizado nesse local até o momento.

O RECD, reconhecido em 2000 como Posto Avançado da Reserva da Biosfera da

Mata Atlântica, é um fragmento de mata com 60 hectares, localizado no município de

Igarassu, litoral Norte do Estado de Pernambuco (07°48’37’’ S e 34°27’25’’ W). O clima é

Tropical quente e úmido, com chuvas de outono/inverno, do tipo As’ na classificação climática de Köppen. A temperatura média anual é de 25º C e a pluviosidade média anual fica em torno dos 2000 mm (Lima, 1998; Prefeitura de Igarassu, 2007; Santiago & Barros, 2003).

A vegetação é típica da zona da mata pernambucana, uma formação florestal perenifólia latifoliada higrófila costeira. A mata é formada por um estrato arbóreo variando entre oito e 15m de altura, e um estrato herbáceo-arbustivo (Santiago & Barros, 2003).

Os besouros foram coletados em dois ambientes do REDC, distantes aproximadamente 100 metros. O primeiro corresponde a um local com mata, onde podem ser encontradas árvores com estrato arbóreo variando entre 8 e 15m de altura, e o segundo corresponde a um ambiente aberto (aproximadamente 30 hectares) com predominância de gramíneas e uma pequena criação de gado bovino (dois animais). Para as coletas foram usadas armadilhas do tipo pitfall e interceptadora de vôo.

3.2 DESCRIÇÃO DAS ARMADILHAS

a) Pitfall

A armadilha consiste em vasilhame plástico com 13 cm de diâmetro e 20 cm de altura, na lateral da abertura foi preso com arame um pequeno recipiente sem tampa servindo como porta iscas. Os pitfalls foram enterrados com abertura ao nível do solo e sobre os mesmos foram colocados discos de isopor sustentados por palitos de madeira, protegendo as iscas contra chuva e dessecação. As iscas utilizadas foram: carne bovina em estado de putrefação e fezes humanas.

b) Interceptação de vôo

A armadilha de interceptação de vôo foi constituída de uma tela, do mesmo tipo utilizado para edificação, de 1 m de largura por 2 m de comprimento, emoldurada por tecido tipo napa, dois canos de PVC de 1 pol com 1,5 m de comprimento, fios de náilon e seis recipientes plásticos de 3 litros , preenchidos com água, detergente e formol a 4% para a fixação dos escarabeíneos. Para proteção da armadilha contra chuva e radiação solar foi presa uma lona de aproximadamente 2m de comprimento por 2m de largura sobre a mesma.

3.3 AMOSTRAGEM

a) Pitfall

Para realização das coletas foram utilizadas 48 armadilhas de solo tipo “Pitfall” colocadas em locais pré-definidos. Cada ambiente recebeu 24 armadilhas que foram

distribuídas em quatro pontos, os quais formaram a figura de um quadrado. Os pontos foram separados entre si por uma distância de 40m. Em cada ponto foram colocadas seis armadilhas distribuídas de maneira a formar um desenho semelhante a um “Y”, separadas por aproximadamente 2m da armadilha próxima. Dos seis pitfalls, três receberam 50g de isca de carne bovina em estado de putrefação e três com fezes humanas. A distribuição dos dois tipos de iscas foi estabelecida de forma aleatória por sorteio nas duas armadilhas do braço do “Y”, não podendo estar duas armadilhas com o mesmo tipo de isca no mesmo braço do “Y”. O modelo sorteado para o primeiro ponto foi adotado para os demais pontos nos dois ambientes.

Foram realizadas 15 coletas (uma a cada mês), 12 entre os meses de janeiro a dezembro de

2006, e três entre abril e junho de 2007. Cada coleta apresentou duração de 48 horas.

b) Interceptação de vôo

Cada ambiente recebeu três armadilhas, em diferentes pontos, com distância mínima de 80m entre elas. Foram realizadas seis coletas entre os meses de abril e junho de 2007. As armadilhas ficaram no campo todo o tempo de realização do estudo, sendo revisadas a cada duas semanas.

Após a captura os insetos foram levados ao Laboratório de Biodiversidade e Genética de Insetos, Universidade de Pernambuco. Os Scarabaeinae foram montados e etiquetados, em seguida levados a estufa a uma temperatura de 40 °C por 48 horas. O material coletado foi depositado na coleção de Scarabaeidae do Departamento de Biologia, ICB/UPE, e na Coleção

Entomológica do Departamento de Zoologia, CCB/UFPE. A identificação das espécies foi realizada pelo biólogo Fernando Silva (UFPE), sob supervisão do Dr. Fernando Z. Vaz-de-

Mello, UFLA, MG.

3.4 ANÁLISE DOS DADOS

A análise comparativa dos insetos amostrados em ambos ambientes foi realizada com os dados provenientes das armadilhas do tipo pitfall a partir de:

a) estudo da abundância das espécies segundo critérios sugeridos por Colwell (1997), em que espécies com abundância de um a dez indivíduos são “raras”, dentre estas, as que possuem apenas um único indivíduo são tidas como “singleton” e com dois indivíduos

“doubleton”. As espécies com abundância acima de dez indivíduos são ditas “comuns”.

b) estudo da riqueza e diversidade das espécies. A diversidade foi analisada através do

índice de Shannon na base exponencial (Kenney & Krebs, 2000).

c) construção de curvas de abundância e acumulação de espécies para os dois ambientes. A curva de acumulação de espécies foi a de Michaelis-Menten, construída através de 100 randomizações. Para estimativa do número de espécies presentes nos ambientes foram utilizados os estimadores não-paramétricos: Chao “1” e “2” e Jackknife “1” e “2”. Os cálculos das estimativas de riqueza foram realizados através de programa EstimateS 7.5 (Cowell,

2005). Os gráficos destas análises foram produzidos através do programa Statistica 6.0

(Statsoft, 1998) a partir dos dados gerados pelo EstimateS.

Foram realizados testes preliminares de normalidade (Shapiro-Wilk) e homocedasticidade (Levene) nas variáveis: número de indivíduos, riqueza e diversidade, nas duas áreas amostradas (Zar, 1996). Posteriormente foi realizado o teste T para verificar se existia diferença significativa entre essas variáveis nas duas áreas estudadas. As variáveis que não apresentaram homocedasticidade foram comparadas através do teste não-paramétrico de

Mann-Whitney.

Para análise da sazonalidade foram feitas correlações de Spearman entre os dados de precipitação e as características ecológicas da comunidade, como número de indivíduos,

número de espécies e diversidade, por mês de coleta. Os dados climáticos da região foram obtidos através de uma plataforma de coleta de dados do Laboratório de Meteorologia de

Pernambuco (LAMEPE), localizada a aproximadamente 7 km do local de estudo.

Foi realizada uma análise de similaridade entre os meses de coleta nas duas áreas estudadas a partir do coeficiente de Bray-Curtis. Posteriormente esses dados foram incorporados em uma análise de agrupamento, pelo método de encadeamento médio. Para realização destas análises e construção do dendrograma foi utilizado o programa Primer 5 version 5.1.2. (Clarke & Gorley, 2001).

A análise da preferência alimentar foi feita através do programa Ecological

Methodology v. 5.2 (Kenney & Krebs, 2000), baseado na largura do nicho de cada espécie para as características estudadas, usando o índice estandardizado de Levins. Apenas as espécies com mais de 15 indivíduos capturados nas armadilhas pitfall foram analisadas para minimizar o viés. Para as espécies que apresentaram a maioria dos seus indivíduos capturados em um determinado tipo de isca, e que tiveram abundância abaixo de 15 indivíduos, foi usado o termo “possivelmente” antes da preferência alimentar.

Para análise dos padrões de atividade as espécies foram classificadas como diurnas, noturnas ou crepusculares, se mais de 50% de seus indivíduos foram coletados em um desses períodos nas armadilhas de solo. O período diurno correspondeu ao horário entre 7:00 e 17:00 horas, o noturno entre 19:00 e 5:00, e o crepuscular nos intervalos (17:00 às 19:00; 5:00 às

7:00). Para as espécies que apresentaram abundância menor que 15 indivíduos, foi usado o mesmo termo “possivelmente”, assim como na análise de preferência alimentar.

Para associar os resultados das análises de preferência alimentar e período de atividade com o hábitat em que as espécies foram capturadas, foram utilizados sempre que disponíveis os dados referentes às coletas com armadilha de interceptação de vôo para definir a especificidade de hábitat das espécies. Uma vez que esse método não utiliza atrativo biológico

na captura dos escarabeíneos e os ambientes analisados são relativamente próximos

(aproximadamente 100 metros), julgamos isso necessário para burlar o fator atratividade na influência das nossas análises.

Para as análises de sazonalidade e similaridade foram utilizados dados referentes ao ano de 2006, o que correspondeu a 12 coletas. Foi considerada estação chuvosa o período dos meses de março a agosto, enquanto os outros meses do ano foram considerados de estação seca.

Os dados de abundância, riqueza e diversidade de espécies das coletas realizadas com pitfall e interceptação de vôo, no Refúgio Ecológico Charles Darwin, entre os meses de abril e junho de 2007 foram comparados para identificar possíveis distorções e peculiaridades nas estratégias de captura destes métodos.

As análises estatísticas foram realizadas através do programa Statistica 6.0 (Statsoft,

1998) e o nível de significância adotado para todas as análises foi de 0,05.

4 – RESULTADOS E DISCUSSÃO

COMPOSIÇÃO FAUNÍSTICA

Foram coletados 2560 besouros da subfamília Scarabaeinae, pertencentes a 40 espécies, 16 gêneros e seis tribos dentro do Refúgio Ecológico Charles Darwin (tabela II).

Tabela II. Número de indivíduos por espécie e tribo da subfamília Scarabaeinae, coletados em armadilhas pitfall, no ambiente aberto e de mata do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassú – PE.

Ambiente aberto Ambiente Total Tribo /espécie de mata Ateuchini Ateuchus sp. 1 0 17 17 Ateuchus sp. 2 1 0 1 Ateuchus sp. 3 1 10 11 Ateuchus sp. 4 10 0 10 Canthidium humerale (Germar, 1813) 6 0 6 Canthidium sp. 1 6 173 179 Canthidium sp. 2 24 1 25 Canthidium sp. 3 7 1 8 Canthidium sp. 4 1 0 1 Trichillum externepunctatum Preudhomme, 1886 5 1 6 Uroxys sp. 0 90 90 Canthonini Canthon chalybaeus Blanchard, 1843 19 0 19 Canthon af. juvencus 2 0 2 Canthon lituratus (Germar, 1824) 48 0 48 Canthon af. maldonadoi Martínez, 1951 1 0 1 Canthon mutabilis Harold, 1867 112 0 112 Canthon nigripennis Lansberge, 1874 3 141 144 Canthon septemmaculatus histrio (Serville, 1828) 4 3 7 Canthon ( Glaphyrocanthon ) sp. 1 44 3 47 Canthonella sp. 0 15 15 Deltochilum (Deltohyboma ) sp.1 104 11 115 Deltochilum (Deltohyboma ) sp.2 4 61 65 Pseudocanthon xanthurus (Blanchard, 1843) 6 1 7 Sylvicanthon sp. 0 28 28 Coprini Dichotomius bos (Blanchard, 1843) 35 0 35 Dichotomius geminatus (Arrow, 1913) 179 4 183 Dichotomius nisus (Olivier, 1789) 11 0 11 Dichotomius semisquamosus (Curtis, 1845) 23 0 23 Dichotomius af. sericeus (Harold, 1867) 29 1097 1126 Ontherus azteca Harold, 1869 1 0 1

Ambiente Total Ambiente aberto Tribo /espécie de mata Eurysternini Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) 0 6 6 Eurysternus hirtellus Dalman, 1824 28 4 32 Onthophagini Digitonthophagus gazella (Fabricius, 1787) 7 0 7 Onthophagus af. bidentatus Drapiez, 1819 5 0 5 Onthophagus af. hirculus Mannerheim, 1829 117 0 117 Phanaeini Coprophanaeus dardanus (MacLeay, 1819) 0 14 14 Phanaeini Coprophanaeus jasius (Olivier, 1789) 28 0 28 Coprophanaeus pertyi (d’Olsoufieff, 1924) 1 0 1 Coprophanaeus ( Metallophanaeus ) sp. 0 5 5 Diabroctis mimas (Linnaeus, 1758) 2 0 2 Total 871 1689 2560

Tabela II (continuação)

A maioria dos indivíduos coletados na mata foi da espécie Dichotomius af. sericeus

Harold, 1867 (N=1097), demonstrando uma alta dominância dessa espécie nesse ambiente, enquanto no ambiente aberto só foram coletados 29 indivíduos. Essa espécie representou

64,94% do total de indivíduos capturados no ambiente de mata. Enquanto para o ambiente aberto foi necessária a participação das cinco espécies mais abundantes ( Dichotomius geminatus (Arrow, 1913), Onthophagus af. hirculus Mannerheim, 1829, Canthon mutabilis

Harold, 1867, Deltochilum sp.1 e Canthon lituratus (Germar, 1824)) para reunir praticamente os mesmos valores percentuais.

Segundo Vaz-de-Mello, (comunicação pessoal), espécies do complexo sericeus são frequentemente dominantes em áreas de Restinga e Mata Atlântica, sua distribuição geográfica abrange a Mata Atlântica e Restinga em todo o litoral do Brasil, com algumas espécies das serras do sudeste e do sul, uma das quais chega a áreas de Mata Atlântica no

Paraguai e Argentina. Endres et al (2007) observaram que a espécie atinge o 47% da abundância relativa das espécies em áreas de Mata Atlântica na Paraíba e 50% em áreas de

Tabuleiro Nordestino. Vieira et al ., (no prelo) apontam uma espécie do complexo sericeus

(Dichotomius sericeus ) como potencial indicadora de distúrbio ambiental em ecossistema de

Restinga, uma vez que a abundância dessa espécie diminui drasticamente nesse ecossistema com um aumento do grau de antropização e conseqüente perda de hábitat. Contudo, não podemos ainda afirmar se a espécie aqui analisada é a mesma estudada pelos autores, uma vez que o “complexo sericeus” necessita de uma revisão urgente (Louzada et al. 1996).

Foi observada tanto uma mudança na composição faunística quanto na dominância de algumas espécies entre os ambientes aberto e de mata, como verificado nas figuras 1 e 2.

9 8 7 6 5 4 3 2 1 Log (x+1) da abundância 0 sp. sp. sp. sp.1 sp.2 sp.1 sp.1 sp.3 sp.1 sp.1 sp.2 sp.3 sericeus Uroxys af. Ateuchus Ateuchus Canthonella Canthidium Canthidium Deltochilum Sylvicanthon Deltochilum Canthon nigripennis Eurysternus hirtellus Eurysternus caribaeus Dichotomius geminatus Dichotomius Coprophanaeus dardanus Pseudocanthon xanthurus Trichillum externepunctatum Trichillum Canthidium (Eucanthidium) Canthon (Glaphyrocanthon) Canthon septemmaculatus histrio

Coprophanaeus (Metallophanaeus)

Figura 1. Abundâncias relativas das espécies de escarabeíneos coletados com armadilha pitfall, no ambiente de mata do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco, em ordem decrescente.

Log (x+1) abundância Log da 2

0 sp.1 sp.2 sp.1 sp.4 sp.3 sp.1 sp.2 sp.2 sp.3 sp.4 hirculus sericeus juvencus af. bidentatus af. af. af. Ateuchus Ateuchus Ateuchus Canthidium Canthidium Canthidium Canthidium Canthidium Canthidium Deltochilum Deltochilum Deltochilum Deltochilum Dichotomius bos Dichotomius Canthon lituratus Canthon Ontherusazteca Diabroctismimas Canthon mutabilis Canthon Dichotomius nisus Dichotomius Canthon nigripennis Canthon Canthon maldonadoi Canthon Canthon chalybaeus Canthon Eurysternushirtellus Canthidium humerale Canthidium Canthon Coprophanaeus pertyi Coprophanaeus Coprophanaeus jasius Coprophanaeus Dichotomius geminatus Dichotomius Dichotomius Dichotomius Digitonthophagus gazella Digitonthophagus Onthophagus Onthophagus Pseudocanthon xanthurus Pseudocanthon Onthophagus Onthophagus Trichillum externepunctatum Trichillum Dichotomius semisquamosus Dichotomius Canthidium (Eucanthidium) (Eucanthidium) Canthidium Canthon (Glaphyrocanthon) Canthon Canthon septemmaculatus histrio septemmaculatus Canthon Figura 2. Abundâncias relativas das espécies de escarabeíneos coletados com armadilha pitfall, no ambiente aberto do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco, em ordem decrescente.

As espécies Dichotomius af. sericeus (N=1097), Canthidium sp.1 (N=173) e Canthon nigripennis Lansberge, 1874 (N=141) foram registradas em todas as coletas na mata e foram as mais abundantes. Enquanto no ambiente aberto, as espécies mais abundantes foram

Dichotomius geminatus (N=179), Onthophagus af. hirculus (N=117) e Canthon mutabilis

(N=112). Segundo Hanski & Koskela (1978) a estabilidade de uma espécie é positivamente relacionada com a sua abundância e especialização ecológica. De acordo com isso, aparentemente estas são as espécies que apresentam populações mais estáveis nos ambientes estudados.

Nichols et al . (2007) observaram uma tendência, na maioria dos trabalhos analisados pelos autores com Scarabaeinae em ecossistemas de florestas tropicais, no declínio da abundância relativa de algumas espécies de mata com o aumento do gradiente de

antropização, enquanto verifica-se um aparecimento e incremento na abundância relativa de espécies características de habitats abertos.

MEDIDAS DE DIVERSIDADE

a) RIQUEZA DE ESPÉCIES

Foram amostradas 40 espécies, a maioria foi registrada no ambiente aberto (33), sendo 19 restritas a esse ambiente, enquanto para mata foram registradas 21, sendo sete espécies restritas. Das espécies coletadas 14 foram comuns aos dois ambientes (ver tabela II).

Ao se comparar o número de espécies registradas por mês nos dois ambientes, através do teste

U, foi possível constatar que o ambiente aberto apresentou uma riqueza de espécies maior comparado ao ambiente de mata [U=54,5; P=0,01] (tabela III).

Esses resultados corroboram com os dados encontrados por Howden & Nealis (1975), onde a maioria das espécies encontradas no ambiente aberto (clareira aberta na Floresta

Amazônica) não foram encontradas em ambiente de mata. Entretanto, no referido estudo, o número de espécies do ambiente aberto foi menor que o de mata. Nichols et al. (2007), elaboraram uma síntese global da resposta dos escarabeíneos a modificações dos ecossistemas de florestas tropicais através da revisão de 33 estudos realizados nesses ecossistemas na

América Central, América do Sul, Sudeste da Ásia e África. Esses autores verificaram uma redução na riqueza de espécies de Scarabaeinae ao longo de um gradiente de modificação de habitat, com os locais mais simplificados (áreas abertas) apresentando uma menor riqueza de espécies. Contudo, os resultados do presente estudo mostram um padrão semelhante ao observado por Endres et al., (2007), onde foi verificado para ambiente aberto um maior número de espécies e indivíduos. Segundo os autores, este padrão pode ser devido a uma

maior adaptação dos escarabeíneos a alguns ambientes abertos, ou a uma maior perda de espécies da Mata em decorrência do desmatamento.

Tabela III. Número de espécies de Scarabaeinae coletadas entre janeiro e dezembro de 2006, nos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin.

Número de espécies Coleta Ambiente aberto Ambiente de mata Janeiro 5 8 Fevereiro 9 9 Março 14 9 Abril 18 11 Maio 12 8 Junho 16 8 Julho 13 8 Agosto 12 10 Setembro 11 7 Outubro 5 13 Novembro 5 9 Dezembro 13 9

Os dados obtidos pelo uso dos estimadores de riqueza (Chao “1” e “2”; Jackknife “1” e “2”) indicaram uma estimativa máxima de riqueza de 44,18 espécies para o ambiente aberto e 23 espécies para o ambiente de mata (tabela IV).

Tabela IV. Estimativa da riqueza de espécies para dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin, com os dados de captura da armadilha pitfall.

Ambiente aberto Ambiente de mata Número de Número de Estimadores espécies Desvio Padrão espécies Desvio Padrão Chao 1 38 5,54 23 4,57 Chao 2 38,23 5,03 20,7 1,35 Jackknife 1 40,47 2,31 22,8 1,5 Jackknife 2 44,18 2,03 22,9 0 Espécies observadas 33 2,47 21 1,14

Acreditamos que quaisquer métodos de estimativa aplicados a comunidades de escarabeíneos associados a ecossistemas de florestas tropicais gerariam valores subestimados,

uma vez que os escarabeíneos estão associados a uma grande variedade de microhabitats, possuindo também hábitos alimentares variados. Com isso, os métodos de coleta utilizados neste estudo são mais eficientes para captura de indivídos de algumas espécies em detrimento de outras (Almeida et al ., 1998).

Quando analisadas as curvas produzidas por valores de riqueza observada média

(Sobs), com dos dados separados do ambiente aberto e de mata, percebe-se que apenas no ambiente de mata foi obtida a assíntota (fig. 3), onde os valores dos estimadores de diversidade apresentaram uma menor oscilação e foram mais próximos ao valor do número real de espécies observadas.

Espécies 18

6 Ambiente aberto 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8. 9. 10. 11. 12. 13. 14. 15. Mata Coletas

Figura 3. Curva de acumulação de espécies de Scarabaeinae do Refúgio Ecológico Charles Darwin, em relação ao esforço amostral, com os dados do ambiente aberto e mata. A curva foi construída a partir de dados da riqueza observada média (Sobs).

A riqueza de espécies encontrada para o ambiente aberto foi alta, o que foi coerente com a curva de acumulação de espécies, a qual não alcançou a assíntota. Mesmo no final da amostragem novas espécies foram adicionadas, o que segundo Coddington et al ., (1996), é uma sugestão da necessidade de maior amostragem e maior tempo de coleta. De acordo com esses autores, encontra-se a riqueza total de espécies quando a curva do coletor atinge a

estabilização. No entanto, segundo Mawdsley (1994), o que se tem visto para alguns grupos de organismos em vários estudos é que a despeito da variação no tempo de coleta e na amostragem, alguns métodos de coleta podem ser mais eficientes que outros na acumulação de espécies.

b) ABUNDÂNCIA

O número de indivíduos coletados no ambiente de mata (1689) foi superior ao registrado para o ambiente aberto (871) [t=2,63; g.l.=22; P=0,01] (tabela V).

Tabela V. Número de escarabeíneos coletados entre janeiro e dezembro de 2006, nos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin

Número de indivíduos Coleta Ambiente aberto Ambiente de mata Janeiro 25 49 Fevereiro 32 85 Março 55 41 Abril 146 167 Maio 90 55 Junho 96 85 Julho 39 127 Agosto 33 87 Setembro 29 85 Outubro 11 249 Novembro 18 169 Dezembro 70 102 Total 871 1689

Como o ambiente de mata apresentou uma espécie extremamente abundante

(Dichotomius af. sericeus ) e a maioria das outras espécies representadas por abundâncias bastante inferiores, acredita-se que a comparação entre a abundância dos indivíduos nas duas

áreas, através do teste t, foi bastante tendenciosa, uma vez que os altos valores de abundância desta espécie desviaram o valor da média de indivíduos neste ambiente para um número elevado.

Analisando a abundância das populações foram registradas para mata 11 espécies raras, sendo quatro “singletons” e sete com abundancia entre três e 10 indivíduos, 10 espécies foram “comuns”. Já no ambiente aberto foram registradas 19 espécies raras, sendo seis

“singletons”, duas “doubletons” e 11 com abundancia entre três e 10 indivíduos. Foram registradas 14 espécies consideradas comuns para esse ambiente (tabela VI). Quando analisado o percentual das espécies raras e comuns, verifica-se que os dois ambientes apresentaram o mesmo padrão, isto é, as espécies raras foram predominantes.

Tabela VI. Número e percentuais das espécies de Scarabaeinae (raras e comuns) nos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin.

Espécies Ambiente aberto Ambiente de mata Raras "Singletons" 6 (18,18%) 4 (19,04%) Raras "Doubletons" 2 (6,06%) 0 (0%) Raras (3 - 10 indivíduos) 11 (33,33%) 7 (33,33%) Comuns 14 (42, 42%) 10 (47,61%) Total de espécies 33 21

Segundo Halffter (1991), é comum encontrar nas florestas tropicais e ambientes associados, a maioria dos indivíduos distribuídos entre poucas espécies, enquanto grande parte das espécies é representada por um número restrito de indivíduos. Esse padrão também foi verificado em vários estudos realizados com escarabeíneos no Brasil em ecossistemas de

Mata Atlântica, Cerrado, Tabuleiro Nordestino e Brejo de Altitude (Medri e Lopes 2001;

Milhomem et al. , 2003; Endres et al. , 2007; Silva et al. , 2007) e corroborado neste trabalho.

c) DIVERSIDADE DE ESPÉCIES

O ambiente aberto apresentou uma diversidade de Scarabaeinae mais alta quando comparado ao ambiente de mata [t=4,19; g.l.=22; P=0,0003]. Nos meses em que a precipitação pluviométrica foi mais baixa (janeiro, fevereiro, outubro e novembro), com

exceção de fevereiro, a diversidade aparentemente foi mais alta no ambiente de mata (tabela

VII).

Tabela VII. Valores do índice de diversidade das espécies de Scarabaeinae coletadas entre janeiro e dezembro de 2006, nos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin

Índice de Diversidade de Shannon Coleta Ambiente aberto Ambiente de mata Janeiro 1,93 2 Fevereiro 2,8 1,04 Março 2,86 2,38 Abril 3,3 1,03 Maio 3,02 1,46 Junho 3,17 1,74 Julho 3,25 1,53 Agosto 2,75 2,18 Setembro 3,17 1,81 Outubro 1,67 2,67 Novembro 1,82 2,05 Dezembro 3,1 1,59

Como o índice usado neste estudo mensura a incerteza da próxima espécie na amostra, o fato de ser maior no ambiente aberto é devido às espécies deste local apresentarem maior proporcionalidade entre si, em termos de abundância, uma vez que o máximo de diversidade atingido em uma amostra, utilizando-se o índice de Shannon, é obtido quando todas as espécies são igualmente abundantes (Stiling, 1999). Na mata dos 1689 indivíduos coletados,

1097 pertenciam a uma única espécie ( Dichotomius af . sericeus ), demonstrando uma distribuição extremamente desigual dos indivíduos entre as espécies deste ambiente.

O fato do Refúgio Ecológico Charles Darwin encontrar-se em uma área com um processo contínuo de antropização, com conseqüente redução e isolamento dos fragmentos de mata, pode segundo Saunders et al . (1991), ter ocasionado uma mudança na distribuição das espécies assim como nas suas abundâncias relativas, uma vez que fortes evidências demonstram que as espécies exploram hábitats específicos, determinando padrões de distribuição característicos, conforme as condições locais. O impacto ambiental sofrido por

estes ecossistemas pode ter favorecido espécies oportunistas e mais tolerantes às mudanças na dinâmica da comunidade (Saunders et al ., 1990; Escobar, 1997), o que pode explicar a baixa diversidade e equitabilidade de espécies para o local de estudo.

O fato do fragmento de Mata Atlântica analisado neste estudo ser pequeno (60ha) e apresentar poucos animais produtores do principal recurso alimentar (fezes) para os

Scarabaeinae, os mamíferos, pode estar relacionado com uma forte competição assimétrica pelo recurso alimentar, fazendo com que espécies generalistas, como Dichotomius af. sericeus , tenham mais vantagens em dominar esse ambiente.

ANÁLISE DE SIMILARIDADE

A similaridade de espécies entre os meses de coleta nos ambientes estudados mostra a formação de dois grandes grupos, um constituído pelos meses no ambiente aberto e o outro os meses no ambiente de mata. No grupo do ambiente aberto os meses de chuva se reuniram em um subgrupo, exceto por dezembro, e os de seca em outro subgrupo (fig. 4). Com isso, podemos observar uma diferença bem nítida entre a comunidade de escarabeíneos desses dois ambientes, reforçando a hipótese de que os Scarabaeinae são bastante associados e influenciados pela estrutura da vegetação, microhábitats e microclimas (Halffter & Mathews,

1966; Young, 1984; Hanski, 1987; Martínez & Montes de Oca, 1994; Halffter & Arellano,

2001; Andresen, 2005; Lopes et al ., 2006). Como os ambientes estudados apresentam diferenças estruturais na sua flora, bem como na abundância dos mamíferos, principais produtores de recurso alimentar, é provavel que as espécies encontradas em cada um desses ambientes tenham suas preferências por um determinado tipo de recurso alimentar ou condições microclimáticas (Barbosa et al. 2002). Segundo Halffter (1991), em regiões tropicais é bastante comum encontrar diferenças marcantes na composição de espécies e nas guildas das espécies de mata e ambientes abertos.

Os dois subgrupos do ambiente aberto formados pelos meses de estação chuvosa

(exceto pelo mês de dezembro) e os meses de estação seca, sugerem que a composição de espécies no ambiente aberto é bastante influenciada por variáveis ambientais como a precipitação pluviométrica indicando que existem diferenças na composição de espécies desta comunidade entre a estação seca e chuvosa.

Similaridade de Bray-Curtys

Figura 4. Dendrograma mostrando a similaridade dos escarabeíneos entre os meses de coleta no ambiente aberto (A) e Mata (M), entre janeiro e dezembro de 2006 no Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco, baseado no Coeficiente de Bray Curtis.

SAZONALIDADE

Com relação à análise de sazonalidade, verificamos que a abundância, a riqueza de espécies e a diversidade foram mais altas entre os meses de março e agosto de 2006 no ambiente aberto, o que coincidiu com o período chuvoso da região (tabela VIII). Para o ambiente de mata não verificamos associação entre essas variáveis e a precipitação mensal

(tabela IX), o que foi corroborado pelo teste de correlação (Sperman).

Tabela VIII. Número de indivíduos, riqueza de espécies, índices de diversidade (Shannon) e de equitabilidade (Camargo) dos escarabeíneos coletados com armadilha pitfall no ambiente aberto do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco, de janeiro a dezembro de 2006.

Mês/Ano I/06 II/06 III/06 IV/06 V/06 VI/06 VII/06 VIII/06 IX/06 X/06 XI/06 XII/06 Abundância 25 32 55 146 90 96 39 33 29 11 18 70 Riqueza 5 9 14 18 12 16 13 12 11 5 5 13 Shannon 1,93 2,8 2,86 3,3 3,02 3,17 3,25 2,75 3,17 1,67 1,82 3,1 Precipitação mensal (mm) 11,6 11,3 125,5 318,8 216,6 358,9 149,5 122,4 56,2 8,4 33,8 89,6

Tabela IX. Número de indivíduos, riqueza de espécies, índices de diversidade (Shannon) e de equitabilidade (Camargo) dos escarabeíneos coletados com armadilha de solo no ambiente de mata do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco, de janeiro a dezembro de 2006.

Mês/Ano I/06 II/06 III/06 IV/06 V/06 VI/06 VII/06 VIII/06 IX/06 X/06 XI/06 XII/06 Abundância 49 85 41 167 55 85 127 87 85 249 169 102 Riqueza 8 9 9 11 8 8 8 10 7 13 9 9 Shannon 2 1,04 2,38 1,03 1,46 1,74 1,53 2,18 1,81 2,67 2,05 1,59 Precipitação mensal (mm) 11,6 11,3 125,5 318,8 216,6 358,9 149,5 122,4 56,2 8,4 33,8 89,6

Foi verificada uma correlação positiva significativa entre a precipitação mensal e a abundância de indivíduos [r S = 0,89; P<0,05], a riqueza de espécies [r S = 0,87; P<0,05] e a diversidade [r S = 0,75; P<0,05] para o ambiente aberto (fig. 5), sendo verificado uma resposta positiva no número de espécies, na abundância e na diversidade quando ocorreu um aumento da precipitação. Na mata não foi verificado correlação entre os dados de abundância, riqueza e diversidade com a precipitação.

160 3,6

3,4 140 3,2

120 3,0

100 2,8

2,6 80 2,4 Diversidade (Shannon) Diversidade Abundância de indivíduos de Abundância 60 2,2

2,0 40

1,8 20 1,6

0 1,4 0 50 100 150 200 250 300 350 400 Precipitação mensal (mm)

Figura 5. Correlação entre a precipitação mensal com a abundância de indivíduos e a diversidade de espécies de Scarabaeinae, coletadas entre janeiro e dezembro de 2006, no ambiente aberto do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco.

O fato de o ambiente aberto apresentar-se mais exposto à oscilação das condições

ambientais durante o ano pode ter influenciado na alta correlação observada entre as variáveis

biológicas e a precipitação. Já no ambiente de mata encontramos um microclima bastante

favorável à umidade, com variações menos extremas de temperatura e umidade no interior da

mata. Com isso, supomos que oscilações nas variáveis ambientais afetem menos a

comunidade destes besouros em ambientes de mata, quando comparados a ambientes abertos.

Um outro aspecto que deve ser mencionado é que o número de espécies registradas

por mês de coleta durante o período de estudo variou menos na mata (7 a 13) quando

comparado ao ambiente aberto (5 a 18). Essa maior variação observada para esse local foi

conseqüência do baixo número de espécies registradas nos meses de seca para esse ambiente,

já que durante os meses chuvosos foi mantido entre 12 e 18. Segundo Halffter (1991), os

escarabeíneos são muito estenotípicos com relação à vegetação e uma série de fatores

incluindo temperatura atmosférica, umidade do ar, temperatura da superfície do solo, assim

como aos diferentes graus de incidência solar. Com isso, acreditamos que algumas espécies do ambiente aberto sofram mais com a severidade da estação seca, podendo permanecer inativas no interior do solo durante parte deste período.

PREFERÊNCIA ALIMENTAR

Dos 2560 besouros coletados, 1735 foram capturados em armadilhas iscadas com fezes humanas e 825 em armadilhas iscadas com carne bovina apodrecida [U=26; P=0,0003].

(tabela X). Este padrão também foi verificado em outros estudos em ecossistemas de Mata

Atlântica no Brasil que utilizavam esses dois tipos de iscas (Louzada & Lopes, 1997; Silva et al ., 2007). Segundo Halffter & Matthews (1966), a coprofagia é o principal hábito alimentar dos escarabeíneos atuais. Com isso, nossos resultados também chamam a atenção para a importância da coprofagia nas comunidades de Scarabaeinae.

Tabela X. Número de indivíduos por espécie e tribo da subfamília Scarabaeinae, coletados em armadilhas pitfall, iscadas com carne e fezes, entre os meses de janeiro de 2006 a junho de 2007, no Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassú – PE.

Tribo /espécie Carne Fezes Total Ateuchini Ateuchus sp. 1 7 10 17 Ateuchus sp. 2 0 1 1 Ateuchus sp. 3 0 11 11 Ateuchus sp. 4 0 10 10 Canthidium humerale (Germar, 1813) 2 4 6 Canthidium sp. 1 12 167 179 Canthidium sp. 2 12 13 25 Canthidium sp. 3 2 6 8 Canthidium sp. 4 0 1 1 Trichillum externepunctatum Preudhomme, 1886 0 6 6 Uroxys sp. 13 77 90 Canthonini Canthon chalybaeus Blanchard, 1843 17 2 19 Canthon af. juvencus 1 1 2 Canthon lituratus (Germar, 1824) 6 42 48 Canthon af. maldonadoi Martínez, 1951 0 1 1 Canthon mutabilis Harold, 1867 75 37 112 Canthon nigripennis Lansberge, 1874 128 16 144

Tribo /espécie Carne Fezes Total Canthonini Canthon septemmaculatus histrio (Serville, 1 6 7 1828) Canthon ( Glaphyrocanthon ) sp. 1 3 44 47 Canthonella sp. 6 9 15 Deltochilum (Deltohyboma ) sp.1 97 18 115 Deltochilum (Deltohyboma ) sp.2 52 13 65 Pseudocanthon xanthurus (Blanchard, 1843) 3 4 7 Sylvicanthon sp. 0 28 28 Coprini Dichotomius bos (Blanchard, 1843) 0 35 35 Dichotomius geminatus (Arrow, 1913) 31 152 183 Dichotomius nisus (Olivier, 1789) 0 11 11 Dichotomius semisquamosus (Curtis, 1845) 0 23 23 Dichotomius af. sericeus (Harold, 1867) 314 812 1126 Ontherus azteca Harold, 1869 0 1 1 Eurysternini Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) 2 4 6 Eurysternus hirtellus Dalman, 1824 2 30 32 Onthophagini Digitonthophagus gazella (Fabricius, 1787) 0 7 7 Onthophagus af. bidentatus Drapiez, 1819 0 5 5 Onthophagus af. hirculus Mannerheim, 1829 1 116 117 Phanaeini Coprophanaeus dardanus (MacLeay, 1819) 11 3 14 Tribo /espécie Carne Fezes Total Phanaeini Coprophanaeus jasius (Olivier, 1789) 23 5 28 Coprophanaeus pertyi (d’Olsoufieff, 1924) 1 0 1 Coprophanaeus ( Metallophanaeus ) sp. 3 2 5 Diabroctis mimas (Linnaeus, 1758) 0 2 2 Total 825 1735 2560

Tabela X (continuação)

Quanto à análise da preferência alimentar foi verificado para o Refúgio Ecológico

Charles Darwin um predomínio de espécies generalistas (16), seguido pelas espécies estritamente coprófagas (9). Nenhuma espécie estritamente necrófaga foi observada (tabela

XI). Foi registrado entre as espécies exclusivas do ambiente de mata um maior número de generalistas (6), seguido pelas coprófagas (2). Entre as espécies exclusivas do ambiente aberto foi registrado o mesmo número de generalistas (5) e coprófagas (5). Contudo, das cinco espécies generalistas, três apresentaram preferência por fezes. Entre as espécies que

apresentaram ocorrência nos dois ambientes foi verificado um maior número de generalistas

(5), seguido pelas coprófagas (2).

Tabela XI. Preferência alimentar de algumas espécies de Scarabaeinae encontradas exclusivamente no ambiente de mata, aberto ou comum aos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco. * = espécies com abundância menor que 15 indivíduos.

Ambiente /espécies analisadas Preferência alimentar Índice de Levin Mata Ateuchus sp. 1 Generalista 0,94 Ateuchus sp. 3 * Possivelmente coprófago - Generalista (preferencialmente Canthon nigripennis Lansberge, 1874 necrófago) 0,24 Canthonella sp. Generalista 0,92 Generalista (preferencialmente Deltochilum ( Deltohyboma ) sp.2 necrófago) 0,47 Generalista (preferencialmente Dichotomius af. sericeus (Harold, 1867) coprófago) 0,68 Sylvicanthon sp. Coprófago 0 Generalista (preferencialmente Uroxys sp. coprófago) 0,32 Ambiente Aberto Ateuchus sp. 4 Coprófago 0 Generalista (preferencialmente Canthon chalybaeus Blanchard, 1843 necrófago) 0,23 Generalista (preferencialmente Canthon lituratus (Germar, 1824) coprófago) 0,28 Canthon mutabilis Harold, 1867 Generalista 0,82 Generalista (preferencialmente Canthon (Glaphyrocanthon) sp. 1 coprófago) 0,14 Dichotomius bos (Blanchard, 1843) Coprófago 0 Generalista (preferencialmente Dichotomius geminatus (Arrow, 1913) coprófago) 0,39 Dichotomius nisus (Olivier, 1789)* Possivelmente coprófago - Dichotomius semisquamosus (Curtis, 1845) Coprófago 0 Digitonthophagus gazella (Fabricius, 1787)* Possivelmente coprófago - Mata e Ambiente aberto Generalista (preferencialmente Canthidium sp. 1 coprófago) 0,14 Canthidium sp. 2 Generalista 1 Generalista (preferencialmente Deltochilum ( Deltohyboma ) sp.1 necrófago) 0,35 Generalista (preferencialmente Eurysternus hirtellus Dalman, 1824 coprófago) 0,13 Trichillum externepunctatum Preudhomme, 1886* Possivelmente coprófago - Onthophagus af. hirculus Mannerheim, 1829 Coprófago 0,01 Generalista (preferencialmente Coprophanaeus jasius (Olivier, 1789) necrófago) 0,41

Segundo Halffter (1991), em florestas tropicais as espécies generalistas ocupam um lugar muito importante na guilda, utilizando cerca de 50% do nicho de alimentação, seguidas pelas espécies coprófagas e necrófagas, respectivamente. O padrão encontrado neste estudo para o ambiente de mata corrobora essa informação e se assemelha ao encontrado por Morón et al. (1985), Louzada & Lopes (1997) e Silva et al. (2007). Por outro lado, modificações na paisagem de uma região, provocadas pela ação antrópica ou natural, como transformação de um ambiente de mata em área aberta, podem alterar esta estrutura trófica favorecendo a dominância das espécies coprófagas (Halffter et al. 1992). Este padrão também foi observado nesse estudo para o ambiente aberto, onde o número de espécies coprófagas foi igual ao das generalistas.

PERÍODO DE ATIVIDADE

A análise do período de atividade mostrou um maior número de espécies diurnas (7), seguido pelas espécies noturnas (4), crepusculares (2) e de atividade contínua (2) no Refúgio

Ecológico Charles Darwin. O gênero Canthon apresentou apenas espécies diurnas, enquanto em Dichotomius , apenas uma espécie não foi considerada noturna (tabela XII). De acordo com Hernández (2002), mesmo que as espécies de uma tribo ou gênero possam apresentar tendência a um determinado padrão de atividade diária não necessariamente corresponde à classificação taxonômica, pois existem espécies de uma mesma tribo ou gênero que apresentam distintos padrões de atividade.

Quando comparado o período de atividade das espécies restritas aos ambientes de mata, aberto e as espécies em comum a esses ambientes, foi verificado um maior número de espécies diurnas restritas a mata (2) e ambiente aberto (5). Entretanto, as espécies que foram comuns apresentaram atividade contínua. Segundo Halffter et al . (1992), o aumento encontrado na proporção de espécies diurnas no local de estudo pode ser reflexo de uma

modificação na estrutura da guilda em resposta à transformação da mata em um mosaico de

áreas abertas.

Halffter & Matthews (1966) e Halffter (1991), acreditam que nas florestas tropicais normalmente a proporção de espécies noturnas de Scarabaeinae é maior que a das espécies diurnas. Contudo, existem alguns estudos realizados na região tropical que verificaram padrões contrários, onde as espécies diurnas são mais numerosas que as noturnas (Hernández,

2002; Feer & Pincebourde, 2005). Como nesse estudo poucas espécies foram analisadas com relação ao seu período de atividade, principalmente para as espécies exclusivas do ambiente de mata, torna-se difícil corroborar alguns dos padrões observados em estudos anteriores.

Tabela XII. Período de atividade de algumas espécies de Scarabaeinae encontradas exclusivamente no ambiente de mata, aberto ou comum aos dois ambientes do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu, Pernambuco. * = espécies com abundância menor que 15 indivíduos.

Ambiente /espécies analisadas Período de atividade Índice de Levin Mata Canthon nigripennis Lansberge, 1874* Possivelmente diurno - Deltochilum (Deltohyboma) sp.2 Diurno 0,55 Dichotomius af. sericeus (Harold, 1867) Crepuscular 0,36 Ambiente aberto Canthon chalybaeus Blanchard, 1843 * Possivelmente diurno - Canthon lituratus (Germar, 1824)* Possivelmente diurno - Canthon mutabilis Harold, 1867 Diurno 0,57 Canthon (Glaphyrocanthon) sp1 Diurno 0,42 Dichotomius bos (Blanchard, 1843)* Possivelmente noturno - Dichotomius geminatus (Arrow, 1913) Noturno 0,35 Dichotomius nisus (Olivier, 1789)* Possivelmente noturno - Dichotomius semisquamosus (Curtis, 1845)* Possivelmente noturno - Onthophagus af. hirculus Mannerheim, 1829 Diurno 0,34 Mata e Ambiente aberto Canthidium sp.1 Atividade contínua 0,88 Deltochilum sp.1 Atividade contínua 0,38 Coprophanaeus jasius (Olivier, 1789) Atividade contínua 0,7

PITFALL vs INTERCEPTAÇÃO DE VÔO

Foram coletados, entre os meses de abril e junho de 2007, 5169 indivíduos de

Scarabaeinae, pertencentes a seis tribos, 17 gêneros e 40 espécies para o Refúgio Ecológico

Charles Darwin. Dos totais, 593 escarabeíneos, pertencentes a 32 espécies, 14 gêneros e seis tribos foram coletados em armadilhas pitfall, enquanto 4576 indivíduos, pertencentes a 35 espécies, 15 gêneros e seis tribos foram coletados em armadilhas de interceptação de vôo

(tabela XIII).

Tabela XIII . Número de indivíduos por espécie e tribo da subfamília Scarabaeinae, coletados em armadilhas de interceptação de vôo, em ambiente aberto e de mata, entre os meses de Abril e Junho de 2007, no Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassu – PE. Pitfall Interceptação de vôo Ambiente Ambiente Ambiente Ambiente Tribo /espécie aberto de mata aberto de mata Ateuchini Anomiopus nigricans Westwood, 1842 0 0 24 0 Ateuchus sp. 1 0 0 0 51 Ateuchus sp. 2 0 1 0 13 Ateuchus sp. 3 3 0 2 0 Canthidium humerale (Germar, 1813) 1 0 18 0 Canthidium sp. 1 0 16 3 313 Canthidium sp. 2 3 0 11 1 Canthidium sp. 3 2 0 2 2 Canthidium sp. 4 0 0 2 0 Trichillum externepunctatum Preudhomme, 3 0 0 2 1886 Uroxys sp. 0 1 0 23 Canthonini Canthon chalybaeus Blanchard, 1843 9 0 8 0 Canthon af. juvencus 1 0 4 2 Canthon lituratus (Germar, 1824) 4 0 1 0 Canthon af. maldonadoi Martínez, 1951 Canthon mutabilis Harold, 1867 18 0 37 0 Canthon nigripennis Lansberge, 1874 0 5 0 38 Canthon septemmaculatus histrio (Serville, 3 0 0 1 1828) Canthon ( Glaphyrocanthon ) sp. 1 15 0 24 0 Canthonella sp. 0 0 0 11 Deltochilum (Deltohyboma ) sp.1 31 1 2 6 Deltochilum (Deltohyboma ) sp.2 2 15 0 29 Pseudocanthon xanthurus (Blanchard, 0 0 10 0 1843) Sylvicanthon sp. 0 1 0 3

Método de coleta Pitfall Interceptação de vôo Ambiente Ambiente Ambiente Ambiente Tribo /espécie aberto de mata aberto de mata Coprini Dichotomius bos (Blanchard, 1843) 5 0 0 0 Dichotomius geminatus (Arrow, 1913) 56 0 6 0 Dichotomius nisus (Olivier, 1789) 4 0 0 0 Dichotomius semisquamosus (Curtis, 1845) 3 1 0 4 Dichotomius af. sericeus (Harold, 1867) 3 336 0 3889 Ontherus azteca Harold, 1869 1 0 0 1 Eurysternini Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) 0 0 0 8 Eurysternus af . hirtellus Dalman, 1824 3 0 0 1 Onthophagini Digitonthophagus gazella (Fabricius, 1787) 2 0 0 0 Onthophagus af. bidentatus Drapiez, 1819 1 0 0 0 Onthophagus af. hirculus Mannerheim, 19 0 2 0 1829 Phanaeini Coprophanaeus dardanus (MacLeay, 1819) 0 6 0 2 Coprophanaeus ensifer (Germar, 1824) 0 0 0 1 Coprophanaeus jasius (Olivier, 1789) 14 2 3 2 Coprophanaeus pertyi (d’Olsoufieff, 1924) 1 0 0 1 Coprophanaeus ( Metallophanaeus ) sp. 0 0 0 13 Diabroctis mimas (Linnaeus, 1758) 1 0 0 0 Total 208 385 159 4417

Tabela XIII (continuação)

Embora as armadilhas de interceptação tenham capturado um número de indivíduos bem mais elevado comparado às armadilhas pitfall, deve-se destacar que aquelas armadilhas permanecem no campo por um período bem maior que as pitfall. Entretanto, como no método de coleta com pitfall existe a interferência do poder de atratividade da isca utilizada, enquanto na interceptação de vôo os insetos são capturados aleatoriamente, a utilização desses métodos simultaneamente dentro de um mesmo ambiente pode ajudar na correção de possíveis problemas de amostragem, uma vez que eles utilizam estratégias de coleta diferentes.

O grande número de indivíduos registrados para o gênero Dichotomius nos dois métodos de coleta deve-se em boa parte a abundância de indivíduos da espécie Dichotomius af. sericeus . Esta espécie foi dominante no ambiente de mata para os dois métodos de coleta

utilizados, correspondendo a 87,27% de todos os indivíduos coletados neste ambiente com armadilha pitfall e 88,04% com armadilhas de interceptação de vôo (tabela XIV). Embora os percentuais de indivíduos capturados dessa espécie tenham sido semelhantes nos dois métodos de coleta, verificamos uma abundância bem mais elevada desses indivíduos em números absolutos em todas as armadilhas de interceptação de vôo. Com isso, acreditamos que essa espécie tenha um poder elevado de deslocamento dentro do ambiente de mata.

Tabela XIV. Abundância relativa dos escarabeíneos coletados em armadilhas pitfall e de interceptação de vôo (I.V.), no ambiente aberto e de mata do Refúgio Ecológico Charles Darwin, Igarassú – PE.

Ambiente aberto Ambiente de mata Tribo /espécie I.V. Pitfall I.V. Pitfall Ateuchini % % % % Anomiopus nigricans Westwood, 1842 15,09 0 0 0 Ateuchus sp. 1 0 0 1,15 0 Ateuchus sp. 2 0 0 0,29 0,25 Ateuchus sp. 3 1,25 1,44 0 0 Canthidium humerale (Germar, 1813) 18 0,48 0 0 Canthidium sp. 1 1,88 0 7,08 4,15 Canthidium sp. 2 6,91 1,44 0,02 0 Canthidium sp. 3 1,25 0,96 0,04 0 Canthidium sp. 4 1,25 0 0 0 Trichillum externepunctatum Preudhomme, 0 1,44 0,04 0 1886 Uroxys sp. 0 0 0,52 0,25 Canthonini Canthon chalybaeus Blanchard, 1843 5,03 4,32 0 0 Canthon af. juvencus 2,51 0,48 0,04 0 Canthon lituratus (Germar, 1824) 0,62 1,92 0 0 Canthon af. maldonadoi Martínez, 1951 Canthon mutabilis Harold, 1867 23,27 8,65 0 0 Canthon nigripennis Lansberge, 1874 0 0 0,86 1,29 Canthon septemmaculatus histrio (Serville, 0 1,44 0,02 0 1828) Canthon ( Glaphyrocanthon ) sp. 1 15,09 7,21 0 0 Canthonella sp. 0 0 0,24 0,25 Deltochilum (Deltohyboma ) sp.1 1,25 14,9 0,13 3,89 Deltochilum (Deltohyboma ) sp.2 0 0,96 0,65 0 Pseudocanthon xanthurus (Blanchard, 1843) 6,28 0 0 0 Sylvicanthon sp. 0 0 0,06 0,25

Método de coleta Ambiente aberto Ambiente de mata Tribo /espécie I.V. Pitfall I.V. Pitfall Coprini Dichotomius bos (Blanchard, 1843) 0 2,4 0 0 Dichotomius geminatus (Arrow, 1913) 3,77 26,92 0 0 Dichotomius nisus (Olivier, 1789) 0 1,92 0 0 Dichotomius semisquamosus (Curtis, 1845) 0 1,44 0,09 0,25 Dichotomius af. sericeus (Harold, 1867) 0 1,44 88,04 87,27 Ontherus azteca Harold, 1869 0 0,48 0,02 0 Eurysternini Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) 0 0 0,18 0 Eurysternus af . hirtellus Dalman, 1824 0 1,44 0,02 0 Onthophagini Digitonthophagus gazella (Fabricius, 1787) 0 0,96 0 0 Onthophagus af. bidentatus Drapiez, 1819 0 0,48 0 0 Onthophagus af. hirculus Mannerheim, 1829 1,25 9,13 0 0 Phanaeini Coprophanaeus dardanus (MacLeay, 1819) 0 0 0,04 1,55 Coprophanaeus ensifer (Germar, 1824) 0 0 0,02 0 Coprophanaeus jasius (Olivier, 1789) 1,88 6,73 0,04 0,51 Coprophanaeus pertyi (d’Olsoufieff, 1924) 0 0,48 0,02 0 Coprophanaeus ( Metallophanaeus ) sp. 0 0 0,29 0 Diabroctis mimas (Linnaeus, 1758) 0 0,48 0 0 Total ≈100 ≈100 ≈100 ≈100

Tabela XIV (continuação)

As espécies Anomiopus nigricans Westwood, 1842, Ateuchus sp.1, Canthidium sp.4,

Canthonella sp., Coprophanaeus ensifer (Germar, 1824), Coprophanaeus ( Metallophanaeus ) sp., Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) e Pseudocanthon xanthurus (Blanchard, 1843) foram registradas apenas em armadilha de interceptação de vôo no período de realização deste estudo, enquanto Diabroctis mimas (Linnaeus, 1758), Dichotomius bos (Blanchard, 1843),

Dichotomius nisus (Olivier, 1789), Digitonthophagus gazella e Onthophagus af. bidentatus

Drapiez, 1819 foram verificadas apenas em armadilhas pitfall (ver tabela XIII).Vaz-de-Mello

(1999) em um estudo realizado em Floresta Amazônica no Acre, utilizando entre outros métodos de coleta a interceptação de vôo e pitfall, também verificou espécies de Scarabaeinae que foram exclusivas destes dois métodos de coleta, como por exemplo, duas espécies não

identificadas do gênero Canthidium e Dendropaemon refulgens Waterhouse, 1891, capturadas apenas em interceptação de vôo.

Como os métodos de coleta utilizados neste estudo são mais eficientes para captura de algumas espécies em detrimento de outras, sugerimos para realização de um inventário das espécies de Scarabaeinae de uma determinada região, utilizar o máximo de técnicas de coletas possíveis para o grupo de enfoque, como armadilhas de solo, de interceptação de vôo, luminosa, coletas em dossel, bem como as amostragens devem ser complementadas por coletas manuais, uma vez que os escarabeíneos considerados raros podem ser foréticos de alguns animais, associados a tocas, ou mirmecófilos (Milhomem et al . 2003; Vaz-de-Mello, comunicação pessoal).

O grau de dominância de algumas espécies capturadas dentro de um mesmo ambiente variou de acordo com o método de captura utilizado, principalmente no ambiente aberto (ver tabela XIV). Na mata as espécies mais dominantes nas coletas com pitfall foram: Dichotomius af. sericeus , Canthidium sp.1 e Deltochilum sp.2. Nas coletas com interceptação de vôo neste mesmo ambiente as três mais abundantes foram: Dichotomius af. sericeus , Canthidium sp.1 e

Ateuchus sp.1. No ambiente aberto, as três espécies mais dominantes nas coletas com pitfall foram: Dichotomius geminatus , Deltochilum ( Deltohyboma ) sp.1 e Onthophagus af. hirculus .

Entretanto, nas coletas com interceptação de vôo verificamos um padrão diferente: Canthon mutabilis , Canthon ( Glaphyrocanthon ) sp. 1 e Anomiopus nigricans .

Com relação a casos particulares, pode-se destacar as espécies que foram registradas nos dois métodos de coleta dentro de um mesmo ambiente, mas apresentaram uma abundância relativa bastante diferente quando comparados os métodos de captura. As espécies

Anomiopus nigricans , Canthidium humerale (Germar, 1813), Canthidium sp. 2, Canthon mutabilis e Canthon ( Glaphyrocanthon ) sp. 1 apresentaram uma abundância relativa bem maior no método de interceptação de vôo, enquanto em Deltochilum ( Deltohyboma ) sp.1,

Dichotomius geminatus , Onthophagus af. hirculus e Coprophanaeus jasius foi verificada abundância relativa maior no pitfall (ver tabela XIV).

Esses resultados sugerem quatro hipóteses para as espécies que apresentaram abundância relativa maior na interceptação de vôo: 1 – os indivíduos dessas espécies podem possuir um bom potencial de deslocamento dentro do habitat; 2- os indivíduos podem apresentar pouca atração pelas iscas utilizadas no pitfall; 3- existe uma combinação desses dois fatores mencionados; 4 – as espécies podem ser realmente comuns no ambiente em que foram amostradas. Já as espécies que apresentaram abundância relativa maior no pitfall podem possuir baixo potencial de deslocamento dentro do hábitat, apresentar forte atração pelas iscas contidas no pitfall, bem como as mesmas hipósetes 3 e 4 citadas anteriormente

(Vaz-de-Mello, comunicação pessoal).

CONCLUSÕES

Os escarabeínos do ambiente aberto e de mata do Refúgio Ecológico Charles Darwin formam duas comunidades distintas e definidas.

A especificidade de algumas espécies de Scarabaeinae ao ambiente de mata verificada neste estudo, indica a importância de preservar estes fragmentos, uma vez que um processo contínuo de antropização poderá levar a perda de hábitat e causar o desaparecimento de algumas espécies no ambiente.

O número de espécies (21) observado para o ambiente de mata do Refúgio Ecológico

Charles Darwin sugere que pequenos fragmentos de Mata Atlântica podem sustentar populações de espécies que antes apresentavam uma distribuição mais ampla.

Existe uma forte associação da precipitação pluviométrica com a comunidade de

Scarabaeinae do ambiente aberto do Refúgio Ecológico Charles Darwin.

O uso de diferentes métodos de coleta em um mesmo ambiente pode refinar a interpretação de dados ecológicos, permitindo a correção de possíveis distorções dos dados relacionados a problemas de amostragem.

Indicamos a necessidade de mais estudos em diferentes remanescentes de Mata

Atlântica da região Nordeste visando refinar a interpretação de aspectos da Ecologia de

Comunidade destes besouros nesses ecossistemas.

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APÊNDICES

Apêndice 1

Foto de uma armadilha de interceptação de vôo, instalada dentro do ambiente de mata, no R. E. C. D.

Apêndice 2

Foto de uma armadilha de interceptação de vôo, instalada no ambiente aberto, no R. E. C. D.

Apêndice 3

Armadilha de solo tipo “pitfall”, instalada em ambiente aberto para capturada de espécies copro-necrófagas de Scarabaeinae.

Apêndice 4

Foto do desenho amostral de um dos pontos de coleta do ambiente aberto, destacando a disposição das armadilhas “pitfall” em forma de “Y”.

Apêndice 5

Representates das seis tribos encontradas no R E C D. A. Ateuchini – Canthidium sp1; B. Canthonini – Deltochilum sp.1; C. Coprini – Dichotomius semisquamosus ; D. Eurysternini – Eurysternus caribaeus ; E. Onthophagini – Onthophagus af. hirculus ; F. Phanaeini – Diabroctis mimas .