Nuevos Reportes De Meliolales Y Plantas Hospederas Para Panamá

Puente Biológico (2012) 4: 1-23 ARTICULO ORIGINAL

Nuevos reportes de Meliolales y plantas hospederas para Panamá

Velkis Araúz1, Meike Piepenbring2

1 Universidad Autónoma de Chiriquí 0427, Escuela de Biología, David, Chiriquí, Panamá. 2 Departamento de Micología, Universidad Goethe de Frankfurt, Biologicum, Max-von-Laue-Str. 13, 60439 Frankfurt am Main, Alemania. {[email protected], [email protected]}

RESUMEN Durante una investigación de hongos parásitos en plantas en el Oeste de Panamá se encontraron numerosas especies de Meliolales (Ascomycota) o mildius negros. Se reportan 11 especies de Meliolales y una variedad, por primera vez para Panamá, Asteridiella anastomosans var. anastomosans, A. anastomosans var. macilenta, A. ochnacearum, A. cf. premnae, Irenopsis selaginellarum, Meliola acanthacearum, M. cf. aequatoriensis, M. antioquensis, M. capsicola, M. gaillardiana, M. gymnanthicola var. manihot, M. ouroupariae. A. cf. premnae se reporta aparentemente por primera vez para Centroamérica. Las especies se presentan a través de descripciones detalladas y dibujos. El número de especies de Meliolales conocidas para Panamá aumenta de 131 a 143 especies.

ABSTRACT During an investigation of plant parasitic fungi on plants in Western Panama, numerous species of Meliolales (Ascomycota) or black mildews were found. 11 species of Meliolales are reported and one variety for the first time in Panama: Asteridiella anastomosans var. anastomosans, A. anastomosans var. macilenta, A. ochnacearum, A. cf. premnae, Irenopsis selaginellarum, Meliola acanthacearum, M. cf. aequatoriensis, M. antioquensis, M. capsicola, M. gaillardiana, M. gymnanthicola var. manihot, M. ouroupariae. A. premnae apparently corresponds to a new record for Central America. These species are presented with detailed descriptions and illustrations. By the present publication, the number of known species of Meliolales in Panama increases from 131 to 142 species.

PALABRAS CLAVES; KEY WORDS Mildius negros, parásitos obligados, apresorios, fiálides, haustorios, setas miceliales, setas periteciales; Black mildews, obligate parasites, haustoria, apressoria, phialides, mycelial setae, perithecial setae.

EDUNACHI

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INTRODUCCIÓN

Los Meliolales (Ascomycota) o mildius negros son parásitos obligados ectofíticos de plantas en los trópicos y subtrópicos del mundo. Los Meliolales forman micelio superficial oscuro, con apresorios laterales de dos células, fiálides unicelulares y a veces setas miceliales (Meliola spp.). Los ascomas (peritecios) son aplanados (Amazonia spp.) o globosos, ostiolados y pueden presentar células superficiales conoides (Asteridiella spp.), apéndices larviformes (Appendiculella spp.) o setas periteciales (Irenopsis spp.). Los ascos son unitunicados, clavados a cilíndricos, contienen 2-8 ascosporas y son persistentes o evanescentes. Las ascosporas tienen 1 a 4 septos y son chocolates cuando maduras (Hosagoudar & Archana 2009). El ciclo de vida de los Meliolales incluye la reproducción sexual, la reproducción asexual es desconocida. Las características principales para separar especies de Meliolales son características morfológicas y la posición sistemática de la planta hospedera a nivel de familia (Hansford 1961). Los Meliolales contienen aproximadamente 1980 especies incluidas en 22 géneros a nivel mundial (Kirk et al. 2008). Panamá se encuentra en una zona tropical de 75,517 km2. Se estima que en este país existen 57,000 especies de hongos, de las cuales se conocen aproximadamente 1,800 especies (Piepenbring 2007). Además, alberga numerosas especies de plantas vasculares con aproximadamente 9,500 especies reportadas (Correa et al. 2004). Algunas de ellas son utilizadas por los Meliolales como plantas hospederas. Según Rodríguez (2006) 131 especies y variedades de Meliolales son conocidas para Panamá. Entre las más recientes colecciones de especies de Meliolales en Panamá se reportaron dos especies nuevas para el mundo: Appendiculella chiriquiensis D. Rodríguez Justavino & M. Piepenbr. Y A. lozanellae D. Rodríguez Justavino & M. Piepenbr. (Rodríguez & Piepenbring 2007). En esta publicación se presentan especies de diferentes géneros de Meliolales colectadas en Chiriquí, Panamá. Se reportan 11 especies de Meliolales y una variedad por primera vez para Panamá. Once de los reportes nuevos se citan con sus respectivos nombres y datos de colecta en un estudio sobre reportes nuevos de Ascomycotas para Panamá (Kirschner et al. 2010). Aquí se presentan estas especies y otras más con descripciones y dibujos. Estos datos corresponden solo a una pequeña fracción de la gran riqueza fúngica que nuestro país posee, ya que nuestro conocimiento en Meliolales es pequeño si lo comparamos con las especies descritas a nivel mundial.

MATERIAL Y MÉTODOS

Muestras de hojas vivas con lesiones causadas por especies de Meliolales fueron colectadas durante los años 2007 a 2009 en la Provincia de Chiriquí, República de Panamá. Las plantas hospederas se colectaron en bolsas plásticas herméticas y se analizaron con un estereoscopio. Se anotaron los tamaños, forma, color y densidad de las colonias causadas por el hongo. Se identificaron las plantas hospederas a través de la Flora de Panamá (Woodson & Schery 1943- 1980) y luego se prensaron y se secaron en un horno. Para preparar muestras microscópicas se cortaba una pequeña parte de la planta infectada por el hongo, con una navaja marca Gillette, luego se hacía una preparación de placa húmeda. Las descripciones microscópicas están basadas en las observaciones al microscopio Olympus. Para identificar las especies se utilizó la monografía de Hansford (1961). Se midieron 20 veces el largo y el ancho del mismo aspecto de EDUNACHI V. Araúz & M. Piepenbring / Nuevos reportes de meliolales y... V. Araúz & M. Piepenbring / Nuevos reportes de meliolales y... 3 cada una de las estructuras (hifas miceliales, hifopodios capitados, hifopodios mucronados, peritecios, setas miceliales, ascosporas). Posteriormente se calculaba el promedio (la media aritmética) y la desviación estándar (σn-1) con n-1 grados de libertad. Se calculó el rango dentro del cual se ubicaron aproximadamente 68 % de las medidas y los valores extremos se ubicaron entre paréntesis según la fórmula: (x min-) x - σn-1 – x + σn-1 (-x max).

Para elaborar los dibujos se utilizó una hoja cuadriculada. Los dibujos a mano fueron escaneados y se arreglaron detalles de la estructura dibujada en el programa Photo Paint, luego se importaba al programa Corel Draw para ajustar los dibujos en tablas y colocarle la escala.

Los especímenes fueron depositados en el Herbario de la Universidad Autónoma de Chiriquí (U. CH.) y Herbario Nacional de Panamá (PMA).

RESULTADOS

Nuevos reportes: 1. Asteridiella anastomosans (G. Winter) Hansf. var. Anastomosans, Sydowia 10: 46. 1957. Fig. 1 Tipo en Lamiaceae indet., Santo Tomás, Moeller (S, n.v.). Fórmula de Beeli: 3101.2210

Colonias en el haz de las hojas, delgadas, esparcidas y algunas unidas, 1-3 mm de diámetro, densas, aterciopeladas, negras. Hifas superficiales onduladas, curvadas, con células de (14-)16- 22(-25) x 6 μm; ramas a veces opuestas, de color marrón. Hifopodios capitados alternados, más o menos agudos, rectos, 8-16 μm de largo. Células basales de los hifopodios capitados rectas, algunas curvadas, (4-)5-7(-8) x (4-)5-7(-6) μm. Apresorios globosos, elongados, curvados o doblados hacia un lado, (10-)11-13(-14) x (7-)8-10(-11) μm. Hifopodios mucronados pocos, mixtos con hifopodios capitados, algunos en el mismo lado de la hifa, otros opuestos y alternados, ampuliformes, (12-)13-15(-18) x 5-7 μm. Peritecios abundantes ubicados en el centro de la colonia, con forma de estrella debido a células superficiales que sobresalen con puntas, (93-)106-116(-143) μm de diámetro, oscuros. Ascosporas oblongas, obtusas, con 4 septos, 28- 32(-34) x 9-11(-13) μm, pared constricta a nivel de los septos, de color marrón, lisas. Hospederos: Lamiaceae: Coleus barbatus (Andews) Benth., Gomphostemma sp., Hyptis atrorubens Poit., H. capitata Jacq., H. lantanifolia Poit., H. pectinata (L.) Poit., Hyptis sp., Plectrantus javanicus (Blume) Benth. y Pogostemon menthoides Blume (Hansford 1961, Farr et al. n.d). Distribución conocida: Brazil, Costa Rica, Ecuador, Filipinas, Java, Puerto Rico, Santo Tomás, Venezuela, Uganda (Hansford 1961) y Panamá (nuevo reporte). Espécimen examinado: Sobre Hyptis capitata, Panamá, Provincia de Chiriquí, Bongo, 8º35’28’’ N, 82º37’29’’ O, 490 m.s.n.m., 27 de enero 2008, V. Araúz 13. Nota: Asteridiella anastomosans var. anastomosans es la única especie de Asteridiella que parasita especies de Lamiaceae.

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2. Asteridiella anastomosans var. macilenta (G. Winter) Hansf., Sydowia 10: 46. 1957. Fig. 2 Tipo en Brillantaisia patula (Acanthaceae), San Tomas, Moeller (S, K, n.v.). Fórmula de Beeli: 3101.2/321/20

Colonias en el haz y envés de las hojas, 1-3 mm de diámetro, densas, aterciopeladas, negras. Hifas superficiales onduladas, curvadas, subrectas, con células de (19-)22-34(-40) x 4-5 μm; ramas opuestas, de color marrón. Hifopodios capitados alternados o unilaterales, globosos o irregulares, 21-29 μm de largo. Células basales rectas y curvadas, (6-)7-11(-12) x 5-6 μm. Apresorios globosos, elongados, irregulares, alternos, (13-)14-18(-19) x 8-10 μm. Hifopodios mucronados mixtos con hifopodios capitados, alternos, irregulares, ampuliformes, (11-)14-18(- 20) x 4-6(-7) μm. Peritecios pocos, en el margen de la colonia, con forma de estrella debido a células superficiales que sobresalen con puntas redondeadas, (85-)96-118(-120) μm de diámetro, oscuros. Ascosporas oblongas, obtusas, con 4 septos, (23-)26-29(-30) x 10-12 μm, pared levemente constricta a nivel de los septos, de color marrón, lisa. Hospederos: Acanthaceae; Brillantaisia patula T. Anders. (Hansford 1961), Jacobinia sp. (nueva planta hospedera). Distribución conocida: Santo Tomás (Hansford 1961) y Panamá (nuevo reporte). Espécimen examinado: Sobre Jacobinia sp. (det. V. Araúz, conf. R. Rincón), Panamá, Provincia de Chiriquí, Bongo, 8º35’28’’ N, 82º37’29’’ O, 489 m.s.n.m., 27 de enero 2008, V. Araúz 21. Nota: Esta especie difiere de otras especies de Asteridiella en Acanthaceae por tener colonias densas, hifas curvadas, con ramas opuestas, hifopodios capitados globosos, con células de los peritecios en su superficie redondeada.

3. Asteridiella glabroides (Stev.) Hansf., Illinois Biol. Monogr. 2: 18. 1916. Fig. 3 Tipo en Piper aduncum (Piperaceae), Puerto Rico, Stevens 3371 (tipo n.v.). Fórmula de Beeli: 3101.3/4220

Colonias en el haz de las hojas, aproximadamente 1 mm de diámetro, delgadas, finas, negras. Hifas superficiales curvadas, con células de (29-)32-38(-42) x (9-)13-14(-16) μm; ramas opuestas en su mayoría, algunas ramas alternadas, de color marrón. Hifopodios capitados alternados, irregulares y curvados, 21-24 μm de largo. Células basales rectas y curvadas, (5-)7-8(-9) x 6-8 μm. Apresorios globosos, irregulares, (13-)14-16(-17) x (10-)11-13(-14) μm. Hifopodios mucronados abundantes, opuestos, irregulares, ampuliformes, (14-)16-20(-21) x 6-7 μm. Peritecios con forma de estrella debido a células superficiales que sobresalen con puntas, (83-) 90-110(-120) μm de diámetro, color marrón u oscuros. Ascosporas obtusas, con 4 septos, (29- )32-38(-42) x (9-)13-14(-16) μm, pared levemente constricta a nivel de los septos, de color marrón, lisa.

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Hospederos: Piperaceae; Piper aduncum L., Piper auritum Kunth, P. breve C. DC., P. pseudofuligeneum, P. smilacifolium Kunth, P. spp., P.villiramulum Candolle, A.C.P. (Hansford 1961, Farr et al. n.d.) y Piper marginatum Jacq. (nueva planta hospedera). Distribución conocida: British Guiana, Brasil, Costa Rica, Santo Domingo, Trinidad, Venezuela (Hansford 1961) y Panamá (Hansford 1961, Rodríguez 2006). Nota: Esta especie difiere de otras especies de Asteridiella en Piperaceae por tener ascosporas de 29 µm hasta 42 µm de longitud. Según Hansford (1961) las ascosporas son más anchas, con medida de 16-18 µm.

4. Asteridiella ochnacearum (Cif) Hansf., Beih. Sydowia 2: 132. 1961.

Fig. 4

Tipo en Sauvagesia erecta (Ochnaceae), San Domingo, Ciferri, Mycofl. doming. exs. 253 (tipo n.v.). Fórmula de Beeli: 2/3101.3220

Colonias en tallo, haz y envés de hojas, finas, delgadas, no densas, 1.5 mm de diámetro, negras. Hifas superficiales subrectas u onduladas, ramificaciones opuestas, muy separadas una de la otra, con células de (20-)23-31(-37) x 5-7(-8) μm, de color marrón. Hifopodios capitados alternados, irregulares, algunos globosos, 14-18 μm de largo. Células basales onduladas, 5-7(-8) x (5-)6-8 μm. Apresorios globosos, ovalados, irregulares, algunos angulosos, (10-)11-15(-16) x (9-)10-12(- 13) μm. Hifopodios mucronados pocos, mixtos con hifopodios capitados, conoides, opuestos o alternados, ampuliformes, (13-)15-19(-21) x 6-8 μm. Peritecios aislados, oscuros, con forma de estrella, (75-)76-114(-138) μm de diámetro. Ascosporas oblongas, obtusas, elipsoides, con 3-4 septos, (28-)27-45(-56) x (5-)9-13(-9) μm, pared constricta a nivel de los septos, de color marrón, lisa. Hospederos: Ochnaceae: Sauvagesia erecta L., Sauvagesia sp. (Hansford 1961, Farr et al. n.d.). Distribución conocida: British Guiana, Ecuador, Jamaica, Puerto Rico, Santo Domingo (Hansf. 1961) y Panamá (nuevo reporte). Espécimen examinado: Sobre Sauvagesia erecta, Panamá, Provincia de Chiriquí, Boquete, Arcoíris, 8º46’33’’ N, 82º26’04’’ O, 1090 m.s.n.m., 15 de septiembre 2007, V. Araúz & M. Piepenbring. 8. Nota: A. ochnacearum es la única especie de Asteridiella que parasita Ochnaceae y se caracteriza por tener colonias finas, hifas onduladas, hifopodios capitados globosos o angulosos y ascosporas con 3-4 septos.

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5. Asteridiella cf. premnae (Hansf. & Deighton) Hansf., Beih. Sydowia 2: 689. 1961. Fig. 5 Tipo en Premna hispida (Verbenaceae), Sierra Leona, Deighton 681(tipo n.v.). Fórmula de Beeli: 3101.3220

Colonias en el haz de las hojas, 1-2 mm de diámetro, finas, negras. Hifas superficiales onduladas, curvadas, con células de (17-)19-23(-24) x 5-7 μm; ramas mayormente opuestas, raras veces alternas, de color marrón. Hifopodios capitados alternados, globosos, rectos o curvos, 17-23 μm de largo. Células basales de los hifopodios capitados rectas, algunas curvadas, 5-7 x 6-8 μm. Apresorios globosos o clavados, algunos lobulados, curvados o doblados hacia un lado, (11-)12- 16(-17) x (11-)12-14 μm. Hifopodios mucronados pocos, algunos en el mismo lado de la hifa, otros opuestos, ampuliformes, (12-)13-17(-19) x 6-8 μm. Peritecios con forma de estrella debido a células superficiales que sobresalen con puntas, (100-)108-136(-138) μm de diámetro, oscuros. Ascosporas oblongas, obtusas, con 4 septos, 34-38(-39) x 11-15 μm, pared constricta a nivel de los septos, de color marrón, lisa.

Hospederos: Verbenaceae: Premna hispida Benth. (Hansford 1961) y Verbena officinalis L. (nueva planta hospedera).

Distribución conocida: Sierra Leona (Hansford 1961). Se reporta aquí por primera vez para las Américas y para Panamá.

Espécimen examinado: Sobre Verbena officinalis, Panamá, Provincia de Chiriquí, Bongo, 8º35’28’’ N, 82º37’29’’ O, 490 m.s.n.m., 1 de agosto 2009, V. Araúz 32.

Nota: La especie Asteridiella premnae según la fórmula de Beeli tiene los mismos números que la especie Asteridiella vilis (3101.3220), pero según Hansford (1961) se logran diferenciar en que A. premnae tiene hifas con ramas opuestas o alternadas rectas u onduladas y A. vilis tiene hifas con ramas alternas e irregulares. Estas características, sin embargo, no son muy indicativas por lo que hacen falta estudios de los tipos y secuencias de ADN para confirmar la identificación preliminar.

6. Irenopsis selaginellarum (Cif.) Hansf., Beih. Sydowia 2: 751. 1961.

Fig. 6

Tipo en Selaginella stolonifera (Selaginellaceae), San Domingo, Ciferri, Mycofl. doming. exs. (tipo n.v.). Fórmula de Beeli: 3401.3220

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Colonias en el tallo, haz y envés de las hojas, 1-2 mm de diámetro, finas, negras. Hifas superficiales onduladas, curvadas, irregulares, con células (10-)11-17(-18) x 6-7 μm; ramas opuestas, de color marrón. Hifopodios capitados alternados, globosos e irregulares, 12-23 μm de largo. Células basales onduladas o rectas, 4-8 x (5-)6-8 μm. Apresorios globosos, curvados o irregulares, (8-)10-14(-15) x (10-)12-14(-15) μm. Hifopodios mucronados pocos, mixtos con hifopodios capitados, opuestos o alternados, ampuliformes, (18-)19-23 x 7-11(-12) μm. Peritecios oscuros, (88-)94-122(-133) μm de diámetro, con setas. Setas periteciales onduladas, aprox. 15-42 μm de largo. Ascosporas oblongas, elipsoides, obtusas, con 4 septos, (32-)33-39(- 40) x 12-16(-17) μm, pared levemente constricta a nivel de los septos, de color marrón, lisa.

Hospederos: Sellaginellaceae: Selaginella stolonifera (Sw.) Spring y Selaginella sp. (Hansford 1961).

Distribución conocida: Santo Domingo (Hansford 1961) y Panamá (nuevo reporte).

Espécimen examinado: Sobre Selaginella sp., Panamá, Provincia de Chiriquí, Fortuna, 8º43’53’’ N, 82º14’16’’ O, 1212 m.s.n.m. 22 de septiembre 2007, V. Araúz, G. Avendaño & M. Piepenbring 11.

Nota: La muestra de Irenopsis selaginellarum de Panamá tiene sus colonias cubiertas por hiperparásitos. Es la única especie en Meliolales conocida en Selaginellaceae. En 1938, Ciferri la reportó como Meliola selaginellarum, pero Hansford (1961) hace una nueva combinación y la reportó como Irenopsis selaginellarum por tener setas periteciales.

7. Meliola acanthacearum Hansf., Proc. Linn. Soc. London 157: 183. 1946.

Fig. 7

Tipo en Justicia flava (Acanthaceae), Uganda, 1815. Hansford 3428 (tipo n.v.). Fórmula de Beeli: 3111.3222

Colonias en el haz y envés de las hojas, circulares, 1-25 mm de diámetro, finas a densas, negras. Hifas superficiales rectas u onduladas, con células de (13-)14-20(-23) x 6-8 μm; ramas opuestas, de color marrón. Hifopodios capitados globosos y elongados, alternados, rectos, 18-24 μm de largo. Células basales de los hifopodios capitados curvadas y onduladas, (4-)5-7(-8) x (4-)5-7 μm. Apresorios globosos, elongados, (12-)13-17(-18) x 9-11 μm. Hifopodios mucronados mixtos con hifopodios capitados, opuestos, ampuliformes y curvos, (14-)16-22(-24) x (5-)6(-7) μm. Setas miceliales pocas, rectas, simples, obtusas, alrededor de 250 μm de largo. Peritecios agrupados en el centro de la colonia, verrugosos, (78-)86-120(-150) μm de diámetro, oscuros. Ascosporas oblongas, obtusas, con 4 septos, (26-)27-33(-32) x (11-)10-12(-13) μm, pared ligeramente constricta a nivel de los septos, de color marrón, pared lisa.

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Hospederos: Acanthaceae: Barleria obtusa Nees, Dicliptera chinopodia, Hypoestes verticillaris (L.f.) Sol. ex Roem. & Schult., Isoglossa woodii C. B. Clarke, Justicia bowiei C. B. Clarke, J. flava C. B. Clarke, Mimulopsis sp., Rhinachanthus communis Nees (Hansford 1961) y Justicia aurea Schltdl (nueva planta hospedera).

Distribución conocida: Congo Belge, Java, Uganda, Sur África (Hansford 1961) y Panamá (nuevo reporte).

Espécimen examinado: Sobre Justicia aurea, Panamá, Provincia de Chiriquí, Bongo, 8º35’28’’ N, 82º37’29’’ O, 490 m.s.n.m., 27 de enero 2008, V. Araúz 20.

Nota: Según Hansford (1961), tres especies de Meliola en Acanthaceae tienen la misma fórmula de Beeli 3111.3222. Estas especies son: Meliola brillantaisiae, M. acanthacearum y M. acanthacearum var. occidentalis. Podemos diferenciar estas especies por el tamaño de las ascosporas. Las ascosporas de M. brillantaisiae miden 30-36 x 11-13 µm, las de M. acanthacearum miden 27-35 x 11-14 µm y las de M. acahacearum var. occidentalis miden 29-33 x 13-14 µm (Hansford 1961).

8. Meliola cf. aequatoriensis Petrak, Sydowia 2: 33. 1948.

Fig. 8

Tipo en Viburnum tinoides (Caprifoliaceae), Ecuador, Sydow 583 (tipo n.v.). Fórmula de Beeli: 3111.42/311/2

Colonias en el haz de las hojas, circulares, 5 mm de diámetro, finas, negras. Hifas superficiales subrectas u onduladas, con células de (21-)23-33(-41) x 6-8(-9) μm; ramas alternas, de color marrón. Hifopodios capitados alternados y curvos, 35-49 μm de largo. Células basales rectas y curvas, (11-)13-21(-28) x (7-)8-10 μm. Apresorios angulosos u ovados, irregulares, (21-)22-28(- 32) x (12-)13-17(-18) μm. Hifopodios mucronados muy separados, opuestos, algunos en el mismo lado de la hifa, ampuliformes, (14-)18-24 x (6-)7-9(-10) μm. Setas miceliales rectas, simples, obtusas alrededor de (110-)140-260(-350) x 5-10 μm de largo. Peritecios verrugosos, (73-)80-95 μm de diámetro, oscuros. Ascosporas oblongas, obtusas, con 4 septos, (41-)44-50 x 17-21(-22) μm, pared ligeramente constricta a nivel de los septos, de color marrón, pared lisa.

Hospederos: Caprifoliaceae: Viburnum sambucinum Reinw. ex Blume, V. tinoides L., V. sp. (Hansford 1961, Farr et al. n.d.) y V. costaricanum (Oerst.) Hemsl., (nueva planta hospedera). Distribución conocida: Ecuador, Malasia (Hansford 1961) y Panamá (nueva planta hospedera).

Espécimen examinado: Sobre Viburnum costaricanum, Panamá, Provincia de Chiriquí, Fortuna, 8º43’53’’ N, 82º14’16’’ O, 1212 m.s.n.m. 30 de marzo de 2009, V. Araúz & R. Sánchez 6.

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Nota: Hay tres especies conocidas sobre especies de Caprifoliaceae según Hansford (1961). M. sambuci Hansf. difiere de la especie presentada aquí en tener ascosporas más pequeñas (28-34 x 13-14 μm). M. viburnicola Hansf. presenta ascosporas del mismo tamaño que la especie de Panamá (41-)44-51 x 16-19 μm, pero se caracteriza por hifopodios capitados opuestos. La identificación del espécimen de Panamá como M. aequatoriensis es tentativa, ya que según Hansford (1961), los hifopodios de esta especie son más pequeños (20-24 μm de largo) y más globosos, y los peritecios son más grandes (hasta 160 μm de diámetro).

9. Meliola antioquensis Orojuela, Mycologia 36: 435. 1944. Fig. 9 Tipo en Persea petiolaris (Lauraceae), Colombia, Antioquia, Sabaneta, near Medellin, Garcés s.n. (FC 1828; Med. 573; n.v.). Fórmula de Beeli: 3111.4232

Colonias en el haz y envés de las hojas, aproximadamente 4 mm de diámetro, densas aterciopeladas, negras. Hifas superficiales onduladas, curvadas, irregulares, superpuestas una sobre otra, con células de (19-)23-33(-38) x (6-)7-9 μm, chocolate oscuras. Hifopodios capitados alternados, elongados, irregulares, doblados hacia un lado, a menudo curvados. Células basales de los hifopodios capitados curvadas, (7-)8-12(-13) x 7-9 μm. Apresorios elongados, doblados, oblongos o angulosos, (14-)16-22(-23) x (10-)11-15(-16) μm. Hifopodios mucronados mixtos con hifopodios capitados, alternados y aislados, ampuliformes, (14-)16-22(-26) x (5-)6-8(-9) μm. Setas miceliales numerosas, esparcidas, agrupadas cerca de los peritecios, más o menos rectas, obtusas, de (200-)167-185(-340) x 5-7(-8) μm. Peritecios oscuros, esparcidos, ásperos, (83-)122-176(-205) μm de diámetro. Ascosporas elipsoides, obtusas, con 4 septos, (42-)43-47(- 48) x (16-)18-20 μm, pared muy constricta a nivel de los septos, de color marrón, lisa. Hospederos: Lauraceae; Persea americana Mill. (nueva planta hospedera) P. petiolaris H.B.K. Distribución conocida: Colombia (Hansford 1961) y Panamá (nuevo reporte). Espécimen examinado: Sobre Persea americana, Panamá, Provincia de Chiriquí, Bongo, 8º35’28’’ N, 82º37’29’’ O, 490 m.s.n.m., 27 de enero 2008, V. Araúz 14; Bocalatún, 461 m.s.n.m., 8º35’12’’ N, 82º35’12’’ O, 5 de febrero 2008, V. Araúz 27. Nota: Según Hansford (1961) hay cinco especies de Meliola conocidas en Persea spp. M. drepanochaeta Syd., M. floridensis Hansf. y M. martiniana Gaill. Tienen ascosporas más grandes que la muestra de Panamá y las setas de M. acutiseta Syd. son más agudas. La fórmula de Beeli de M. antioquensis según Hansford (1961) coincide exactamente con las observaciones hechas en la muestra de Panamá. Diferencias que no se consideran importantes con respecto a las características de las colonias del hongo en la hoja y los hifopodios que son más curvados en la muestra de Panamá. Kirschner et al. (2010) citan el espécimen panameño erróneamente bajo el nombre Asteridiella perseae (F. Stevens) Hansf. Que tiene una historia taxonómica confusa siendo descrita

Puente Biológico (2012) 4: 1-23 EDUNACHI 10 Puente Biológico (2012) 4: 1-23 inicialmente como una especie de Meliola. Las diferencias morfológicas entre las diferentes especies de Meliolales conocidas sobre especies de Lauraceae son pocas por lo que hace falta un estudio comparativo incluyendo especímenes tipo y datos moleculares.

10. Meliola arrabidaeae Hansf., Sydowia Beih. 1: 9. 1957. Fig. 10 Tipo en Arrabidaea sp. (Bignonaceae), Panamá, Stevens 545, 547 (tipo n.v.). Fórmula de Beeli: 2/3111. 2/3221

Colonias en el haz o envés de las hojas, circulares, 3 mm de diámetro, finas a subdensas, negras. Hifas superficiales onduladas, con células de 22-31(-37) x 4-6 μm; ramas opuestas, subrectas, chocolate claro. Hifopodios capitados alternados, curvadas, irregulares, 13-21 μm de largo. Células basales rectas o curvadas, (3-)4-6(-7) x (4-)5-7(-6) μm. Apresorios irregulares, globosos, elongados, a veces levemente curvados, 10-12(-14) x 7-9(-10) μm. Hifopodios mucronados mixtos con hifopodios capitados, opuestos, pocos alternados, ampuliformes, (13-)14-18(-19) x 5- 7 μm. Setas miceliales numerosas sobre las hifas, semirectas, obtusas a clavuladas en la punta, agrupadas cerca de los peritecios, (110-)116-156(-170) x 5 μm. Peritecios oscuros, esparcidos en la colonia, verrugosos, (93-)76-110(-125) μm de diámetro. Ascosporas oblongas, obtusas, con 3- 4 septos, (22-)24-32(-38) x (9-)10-12 μm, pared muy constricta a nivel de los septos, chocolate oscura, pared lisa. Hospederos: Bignonaceae; Arrabidaea pachycalyx Sprague, A. sp. (Hansford 1961) y Tabebuia rosea (Bertol.) A. DC (nueva planta hospedera). Distribución conocida: Panamá (Hansford 1961, Rodríguez 2006). Espécimen examinado: Sobre Tabebuia rosea, Panamá, Provincia de Chiriquí, Bocalatún, 8º35’12’’ N, 82º35’12’’ O, 461 m.s.n.m., 5 de febrero 2008, V. Araúz 26. Nota: Esta especie difiere de las otras especies de Meliola en Bignoniaceae por tener setas miceliales obtusas a clavuladas y ascosporas con 3-4 septos, con 4-5 células, con medidas de 22- 38 x 9-12 µm.

11. Meliola capsicola Stev., Illinois Biol. Monogr. 2: 509. 1916. Fig. 11 Tipo en Capsicum baccatum (Solanaceae), Puerto Rico, Stevens 8019 (tipo n.v.). Fórmula de Beeli: 311/21.3221/2

Colonias en el tallo y en el haz o envés de la hoja, circulares, 1-3 mm de diámetro, densas aterciopeladas, negras. Hifas superficiales curvadas, con células de 14-22(-26) x (7-)8-9(-10) μm; ramas a veces opuestas, de color marrón. Hifopodios capitados alternados, rectos o curvados, EDUNACHI V. Araúz & M. Piepenbring / Nuevos reportes de meliolales y... V. Araúz & M. Piepenbring / Nuevos reportes de meliolales y... 11

19-43 μm de largo. Células basales curvadas, 6-8(-9) x 6-10(-12) μm. Apresorios irregulares, ovalados, curvados, algunos agudos con puntas, (13-)14-20(-21) x (7-)8-14(-16) μm. Hifopodios mucronados mixtos con hifopodios capitados, opuestos, alternados o en el mismo lado de las hifas, ampuliformes, (15-)16-20(-22) x 7-9 μm. Setas miceliales numerosas, esparcidas, rectas, obtusas y ligeramente curvadas, puntas agudas con formas variables, (340-)390- 470(-500) x 10 μm. Peritecios oscuros, esparcidos, verrugosos, (90-)120-200(-230) μm de diámetro. Ascosporas oblongas, obtusas, con 4 septos y 5 células, (35-)37-41(-42) x (12-)13-15 μm, pared ligeramente constricta a nivel de los septos, de color marrón, pared lisa. Hospederos: Solanaceae; Capsicum baccatum, C. frutescens L. (Hansford 1961). Distribución conocida: Puerto Rico, Santo Domingo y Panamá (nuevo reporte). Espécimen examinado: Sobre Capsicum frutescens, Panamá, Provincia de Chiriquí, Bongo, 8º35’28’’ N, 82º37’29’’ O, aproximadamente 489 m.s.n.m., 27 de enero 2008, V. Araúz 15. Nota: Esta especie de Meliola difiere de las otras especies de Meliola en Solanaceae por tener setas hasta 460 μm de largo según Hansford (1961).

12. Meliola gaillardiana Stev., Illinois Biol. Monogr. 2: 61. 1916. Fig. 12 Tipo en Piper aduncum (Piperaceae), Puerto Rico, Stevens 7794 (tipo n.v.). Fórmula de Beeli: 313/41.3221

Colonias en el envés de las hojas, densas, aprox. 10 mm de diámetro, negras. Hifas finas, delgadas, onduladas o irregulares, con células de (5-)18-38(-43) x 5-7 μm; ramas opuestas, marrón. Hifopodios capitados alternados, algunos ubicados en el mismo lado de la hifa, globosos, 14-20 μm de largo. Células basales curvadas o rectas, 4-6 x 5-7 μm. Apresorios globosos, 9-11 x 10-12 μm. Hifopodios mucronados pocos, irregulares, opuestos, ampuliformes, (12-)15-23(-24) x 6-8(-9) μm. Setas miceliales numerosas, subrectas, (80-)166-176(-240) x 5-10 μm, en la punta con 6-7 ramificaciones, cada rama con 2-4 dientes. Peritecios verrugosos, (105- )115-131(-170) μm de diámetro, oscuros. Ascosporas oblongas, obtusas, con 4 septos, (31-)32- 36(-38) x 10-11(-12) μm, pared ligeramente constricta a nivel de los septos, de color marrón, pared lisa. Hospederos: Piperaceae; Piper aduncum L. (Hansford 1961). Distribución conocida: Puerto Rico, Santo Domingo (Hansford 1961) y Panamá (nuevo reporte). Espécimen examinado: Sobre Piperaceae indet., Panamá, Provincia de Chiriquí, Fortuna, 8º43’53’’ N, 82º14’16’’ O, 1212 m.s.n.m., 30 de marzo de 2009, V. Araúz & R. Sánchez 1.

Puente Biológico (2012) 4: 1-23 EDUNACHI 12 Puente Biológico (2012) 4: 1-23

Nota: Esta especie difiere de las otras especies de Meliola en Piperaceae por tener setas miceliales numerosas, subrectas de 166-176 x 5-10 μm, con 6-7 ramificaciones, cada rama con 2- 4 dientes.

13. Meliola gesneriae Stev., Illinois Biol. Monogr. 2: 515. 1916. Fig. 13 Tipo en Gesneria albiflora (Gesneriaceae), Puerto Rico, Stevens 7431 (tipo n.v.). Fórmula de Beeli: 3111.3/4232/3

Colonias en el haz y envés de las hojas, finas a densas, 1-5 mm de diámetro, negras. Hifas finas, delgadas, irregulares, con células de (24-)26-32(-34) x 6-8 μm; ramas opuestas, de color marrón. Hifopodios capitados alternados, algunos ubicados en el mismo lado de la hifa, globosos o irregulares, 19-27 μm de largo. Células basales rectas o curvadas, 6-10(-13) x (5-)6-8(-9) μm. Apresorios globosos o con lóbulos irregulares, (11-)13-17(-18) x (8-)10-12(-13) μm. Hifopodios mucronados mixtos con hifopodios capitados, irregulares, opuestos o ubicados en el mismo lado de las hifas, ampuliformes, (15-)17-21(-22) x 6-8 μm. Setas miceliales subrectas, simples, agudas en la punta, (240-)320-440(-500) x 5 μm. Peritecios verrugosos, (88-)123-203(-233) μm de diámetro, oscuros. Ascosporas oblongas, obtusas, con 4 septos, (36-)38-42(-43) x (11-)14- 16(-17) μm, pared muy constricta a nivel de los septos, pared lisa. Hospederos: Gesneriaceae; Gesneria albiflora (Decne.) Kuntze, Phinaea sp. (Farr et al. n.d., Rodríguez 2006) y Solenophora calycosa Donn. Sm. (nueva planta hospedera). Distribución conocida: Panamá, Puerto Rico (Hansford 1961, Rodríguez 2006). Espécimen examinado: Sobre Solenophora calycosa, (det. R. Rincón), Panamá, Provincia de Chiriquí, Cerro Punta, Parque Internacional La Amistad (PILA), 8º50’36’’ N, 82º34’19’’ O, 2310 m.s.n.m., 27 de enero 2008, V. Araúz & R. Sánchez 2. Nota: Esta especie difiere de las otras especies de Meliola en Gesneriaceae por tener setas miceliales subrectas, simples, agudas en la punta, de 320-440 µm de largo y ascosporas de 38-42 x 14-16 µm.

14. Meliola gymnanthicola Stev. var. manihot (Stev. & Tehon) Stev., Ann. Mycol. 26: 251. 1928. Fig. 14 Tipo en Manihot sp. (Euphorbiaceae), British Guiana, Stevens 217, (FLS, F, n.v.). Fórmula de Beeli: 3113.3221

Colonias en el haz de las hojas, finas, 1-3 mm de diámetro, negras. Hifas onduladas, curvadas, con células de (15-)22-32(-39) x 5-6(-7) μm; ramas opuestas, de color marrón. Hifopodios EDUNACHI V. Araúz & M. Piepenbring / Nuevos reportes de meliolales y... V. Araúz & M. Piepenbring / Nuevos reportes de meliolales y... 13 capitados opuestos, algunos en el mismo lado de la hifa, rectos, globosos, 14-18 μm de largo. Células basales rectas, (3-)4-6 x 6-8 μm. Apresorios globosos, (9-)10-12(-13) x (7-)8-10(-11) μm. Hifopodios mucronados mixtos con hifopodios capitados, opuestos o alternados, ampuliformes, (15-)18-22(-23) x 6-8 μm. Setas miceliales pocas, rectas, simples, obtusas, (120-)132-196(-210) x 7-8 μm. Peritecios oscuros, alrededor de 140 μm de diámetro. Ascosporas oblongas, obtusas, con 4 septos, (35-)36-40(-42) x (11-)12-16(-18) μm, pared constricta a nivel de los septos, de color marrón, pared lisa. Hospederos: Euphorbiaceae; Manihot sp. (Hansford 1961) y Manihot esculenta Cranz. (nueva planta hospedera). Distribución conocida: British Guiana (Hansford 1961) y Panamá (nuevo reporte). Espécimen examinado: Sobre Manihot esculenta, Panamá, Provincia de Chiriquí, Bongo, 8º35’28’’ N, 82º37’29’’ O, 489 m.s.n.m., 27 de enero 2008, V. Araúz 28. Nota: Esta especie difiere de las otras especies de Meliola en Euphorbiaceae por tener ascosporas de 35-42 x 11-18. Se reporta por primera vez en la especie Manihot esculenta, debido a que anteriormente Hansford (1961) y Dennis (1970) la reportaron sobre Manihot sp.

15. Meliola ouroupariae Stev., Ann. Mycol. 26: 246. 1928. Fig. 15 Tipo en Uncaria tomentosa (Rubiaceae), Costa Rica, Stevens 800 (FLS, n.v.). Fórmula de Beeli: 3111.31/222

Colonias en el tallo, haz y envés de las hojas, circulares, 1-4 mm de diámetro, finas, negras. Hifas subrectas, onduladas o curvadas, con células de (22-)26-36(-38) x 4-6(-7) μm; ramas opuestas, de color marrón. Hifopodios capitados alternados o en el mismo lado de la hifa, curvados o rectos, globosos, 15-22 μm de largo. Células basales curvadas o rectas, (4-)5-7 x (4- )5-7 μm. Apresorios globosos y redondos, 10-12(-13) x 8-10 μm. Hifopodios mucronados opuestos o en el mismo lado de la hifa, ampuliformes, (17-)18-22(-23) x 5-7 μm. Setas miceliales cerca de los peritecios, pocas, rectas, simples, obtusas, de 90-210(-250) x 5 μm. Peritecios verrugosos, (120-)124-146(-158) μm de diámetro, oscuros. Ascosporas obtusas, con 4 septos, (26-)27-31(-33) x (8-)9-11 μm, pared constricta a nivel de los septos, de color marrón, lisa. Hospederos: Rubiaceae; Uncaria tomentosa (Willd. Ex Schult.) DC. (Hansford 1961) y Coccocypselum hirsutum Bartl. ex DC var. hirsutum (nueva planta hospedera). Distribución conocida: Costa Rica (Hansford 1961) y Panamá (nuevo reporte). Espécimen examinado: Sobre Coccocypselum hirsutum var. hirsutum (det. R. Rincón), Panamá, Provincia de Chiriquí, Fortuna, 8º43’53’’ N, 82º14’16’’ O, 1212 m.s.n.m., 20 de enero 2008, V. Araúz 12.

Puente Biológico (2012) 4: 1-23 EDUNACHI 14 Puente Biológico (2012) 4: 1-23

Nota: Esta especie difiere de las otras especies de Meliola en Rubiaceae por tener colonias finas, hifas onduladas, hifopodios capitados globosos, hifopodios mucronados opuestos o en el mismo lado de la hifa y ascosporas de 27-31 x 9-11 μm.

DISCUSIÓN

Los 11 reportes nuevos de especies de Meliolales y una variedad nueva, presentados aquí contribuyen a nuestro conocimiento de las áreas de distribución de las diferentes especies de Meliolales y sus plantas hospederas. El número de especies de Meliolales conocidas para Panamá aumenta de 131 a 142 especies. Por primera vez para Panamá se reportan especies de Meliolales que parasitan plantas ornamentales de la familia Acanthaceae: Jacobinia sp. y Justicia aurea. Las observaciones indican que los hongos citados en la lista de Panamá corresponden únicamente a una pequeña fracción de Meliolales de nuestro país.

Panamá es un país con características adecuadas para el desarrollo de numerosas especies de Meliolales, por lo que debemos continuar investigando, ya que hay muchas especies por descubrir junto con sus plantas hospederas.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a T. A. Hofmann y R. Kirschner, por la revisión y mejoramiento del texto, a los revisores anónimos y editores de la revista por sus valiosas sugerencias y a O. Cáceres y P. Caballero por su colaboración. R. Rincón ayudó con las identificaciones de las plantas. Agradecemos a R. Ríos y H. Torres por su gran disponibilidad en ayudar con el herbario y los laboratorios. Los apoyos institucionales provenientes de la Autoridad Nacional del Ambiente (ANAM), la Universidad Autónoma de Chiriquí (UNACHI), el Herbario de la Universidad de Panamá y el Servicio Alemán de Intercambio Académico (DAAD) fueron gratamente recibidos.

REFERENCIAS

Correa, M.D., Galdames, C. & Stapf., M. 2004. Catálogo de las Plantas Vasculares de Panamá. Editora Novo Art. S.A., Bogotá, Colombia. Denis, R.W. 1970. Fungus flora of Venezuela and adjacent countries. Kew bulletin add. Series 3, Royal Botanic Gardens, Kew. 531 páginas. Farr, D.F., Rossman, A.Y., Palm, M.E. & McCray, E.B. (n.d.). Fungal Databases, Systematic Botany & Mycology Laboratory, ARS, USDA. http://nt.arsgrin.gov/fungaldatabases/. Consultado el 1-29/09/09. Hansford C.G. 1961. The Meliolineae, a monograph. Beihefte zur Sydowia, Annales Mycologici, ser II. Beihefte. 806 páginas. Hosagoudar, V.B & Archana, G.R. 2009. Host range of meliolaceous fungi in India. Journal of Theatened Taxa 1 (5): 269-282. EDUNACHI V. Araúz & M. Piepenbring / Nuevos reportes de meliolales y... V. Araúz & M. Piepenbring / Nuevos reportes de meliolales y... 15

Kirk P.M., Cannon P.F., Winter D.W. & Stalpers J.A. 2008. Dictionary of the fungi. CAB International. New York, USA. 616 páginas. Kirschner, R., Araúz, V., Herbst, F., Hofmann, T.A., Ix, S., Nozon, T. & Piepenbring, M. 2010. A new species of Puttemansia (Tubeufiaceae, Pleosporales) and new records of further Ascomycota from Panama. Sydowia 62: 225-241. Piepenbring, M. 2007. Inventoring the fungi of Panamá. Biodiversity and Conservation 16: 73-84 páginas. Rodríguez, J.D. 2006. Meliolaceae aus Panamá. Dissertation zur Erlangung des Doktorgrades der Naturwissenschaften. Frankfurt am Main. 271 páginas. Rodríguez, D. & Piepenbring, M. 2007. Two new species of Appendiculella from Panama. Mycologia 99: 544-552. Woodson, R.E., Schery, R.W. & Colaboradores. 1943-1980. Flora of Panama. Annals of Missouri Botanical Garden.

Puente Biológico (2012) 4: 1-23 EDUNACHI V. Araúz & M. Piepenbring / Nuevos reportes de meliolales y... 17 1 2

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Fig. 1. Asteridiella anastomosans var. anastomosans (Araúz 13). A. Hifas con hifopodios capitados y un hifopodio mucronado. B. Ascosporas. Fig. 2. Asteridiella anastomosans var. macilenta (Araúz 21). A-B. Hifas con hifopodios capitados. C. Hifas con hifopodios capitados y un hifopodio mucronado. D. Ascosporas. Fig. 3. Asteridiella glabroides (Araúz 24). A. Hifas con hifopodios capitados, hifopodios mucronados y un cuerpo fructífero joven. B. Ascosporas. C. Células de las ascosporas germinando para formar hifopodios capitados. Fig. 4. Asteridiella ochnacearum (Araúz 8). A-B. Hifas con hifopodios capitados. C. Hifa con hifopodios mucronados. D. Ascosporas. E. Ascosporas jóvenes.

Puente Biológico (2011) 4: 1-23 EDUNACHI V. Araúz & M. Piepenbring / Nuevos reportes de meliolales y... 19

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Fig. 5. Asteridiella cf. premnae (Araúz 32). A-B. Hifas con hifopodios capitados. C. Hifas con hifopodios capitados y con una ascospora. D. Ascospora. Fig. 6. Irenopsis selaginellarum (Araúz 11). A-B. Hifas con hifopodios capitados y un hifopodio mucronado. C. Peritecio joven con setas periteciales. D. Ascosporas. Fig. 7. Meliola acanthacearum (Araúz 20). A-B. Hifas con hifopodios capitados e hifopodios mucronados y una ascospora joven. C. Punta de una seta micelial. D. Ascospora. Fig. 8. Meliola cf. aequatoriensis (Araúz 6). A. Hifas con hifopodios capitados y un cuerpo fructífero joven. B. Hifas con hifopodios mucronados. C. Punta de una seta micelial. D. Ascospora con un hifopodio capitado.

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Fig. 9. Meliola antioquensis (Araúz 14). A. Hifas con hifopodios capitados, hifopodios mucronados y una ascospora. B. Punta de una seta micelial. C. Ascospora con un hifopodio capitado. Fig. 10. Meliola arrabidaeae (Araúz 26). A. Una ascospora que germinó formando un hifopodio capitado y una hifas con hifopodios capitados. B. Ascosporas. Fig. 11. Meliola capsicola (Araúz 15). A. Una ascospora que germinó formando hifas con hifopodios capitados. B. Hifas con hifopodios mucronados. C. Puntas de setas miceliales. D. Ascospora. Fig. 12. Meliola gaillardiana (Araúz 1). A-B. Hifas con hifopodios capitados e hifopodios mucronados. C. Ascosporas. D. Puntas de setas miceliales.

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Fig. 13. Meliola gesneriae (Araúz 2). A. Hifas con hifopodios capitados e hifopodios mucronados. B. Puntas de setas miceliales. C. Ascosporas. Fig. 14. Meliola gymnanthicola var. manihot (Araúz 28). A. Hifas con hifopodios capitados e hifopodios mucronados. B. Ascosporas. C. Punta de una seta micelial. Fig. 15. Meliola ouroupariae (VA 12). A. Hifas con hifopodios capitados e hifopodios mucronados. B. Punta de una seta micelial. C. Ascosporas.

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