UNIVERSIDADE FEDERAL DE PELOTAS Graduação em Ciências Biológicas-Bacharelado

Trabalho de Conclusão de Curso

A importância dos dípteros como visitantes florais: uma revisão de literatura

Leici Maria Machado Reichert

Pelotas, 2010 LEICI MARIA MACHADO REICHERT

A IMPORTÂNCIA DOS DÍPTEROS COMO VISITANTES FLORAIS: UMA REVISÃO DE LITERATURA

Trabalho acadêmico apresentado

ao Curso de Ciências Biológicas da

Universidade Federal de Pelotas,

como requisito parcial à obtenção

do título de Bacharel em Ciências

Biológicas.

Orientador: Profº Dr. Rodrigo Ferreira Krüger

Pelotas, 2010 Banca Examinadora:

Prof ºDr. Rodrigo Ferreira Kruger

Profª Drª Élvia Elena Silveira Vianna

Profº Dr. Flávio Roberto Mello Garcia

Profª Drª Karen Adami Rodrigues Á minha família dedico. Agradecimentos

A Deus, pela vida e pelo que de belo há nela;

Á Universidade Federal de Pelotas, pela oportunidade de ser acadêmica de Ciências Biológicas;

Ao profº Dr. Rodrigo Ferreira Krüger, pela orientação neste trabalho;

Á cidade de Pelotas e aos pelotenses que aqui me acolheram, em especial meus tios Avelino e Beatriz, ao meu namorado Alex e seus pais Sirlei e José Darci, e a D. Bilmar;

Aos meus pais, Darcisio e Neli que de Roque Gonzales me acompanharam nessa trajetória, sempre me apoiaram e me permitiram estar hoje onde estou.

Aos professores que transmitiram seus conhecimentos para nossa formação;

Aos colegas, pela companhia nessa jornada;

A todos aqueles que, embora não sejam biólogos de formação, amam e respeitam a vida, doando-se a aqueles que necessitam de ajuda. Resumo

REICHERT, Leici Maria Machado. A importância dos dípteros como visitantes florais: uma revisão de literatura. 2010. 104 f. Monografia- Curso de Ciências Biológicas- Bacharelado. Universidade Federal de Pelotas, Pelotas.

A polinização representa o mecanismo inicial de reprodução das plantas com flores, as quais necessitam, na maioria dos casos, de vetores capazes de transferir pólen de uma flor á outra. A importância desse tipo de mutualismo advém do fato de permitir a continuidade do funcionamento das cadeias alimentares e envolver grande número de animais e plantas. As angiospermas (plantas com flores) produzem recursos que são oferecidos aos polinizadores, especialmente néctar e pólen, para em troca receber o serviço da polinização. Os principais vetores de pólen são insetos, em especial da ordem Hymenoptera, mas Diptera, Lepidoptera e Coleoptera também têm papel importante em muitos ambientes. Os visitantes florais podem ser separados em duas categorias: os pilhadores, que consomem recursos das flores, mas não realizam polinização; e os polinizadores, que efetivamente contribuem para a continuidade do processo reprodutivo. Muitas espécies de dípteros alimentam-se de pólen e néctar, sendo que os membros da família Syrphidae são visitantes muito comuns, mas espécies de Stratiomyidae, Tachinidae, Muscidae, Calliphoridae e Bombyliidae, entre outras, também visitam flores. Há casos bem documentados de visitação em diversas famílias de plantas, destacando-se Orquidaceae (numerosos estudos na África do Sul), Asteraceae, Apocynaceae, Araceae e Aristolochiaceae. Em certas plantas, os dípteros são os principais ou até praticamente únicos visitantes, casos em que desempenham importante papel na polinização; em outros, são visitantes menos frequentes, que compartilham os recursos florais com outros visitantes mais numerosos, especialmente abelhas. O maior conhecimento destas relações mutualísticas significa um maior conhecimento da biodiversidade, da importância das espécies em um dado ecossistema e, portanto, contribui para uma consciência de preservação.

Palavras-chave: Polinização. Visitantes florais. Diptera Abstract

REICHERT, Leici Maria Machado. A importância dos dípteros como visitantes florais: uma revisão de literatura. 2010. 104 f. Monografia- Curso de Ciências Biológicas- Bacharelado. Universidade Federal de Pelotas, Pelotas.

The pollination represents a initial mechanism of flower plants reproduction, which need, in the major cases, capable vectors in transfer pollen from one flower to another. The importance of such mutualism come to allow the continuation of the eat chain and involved a great number of animals and plants. The angiosperms (plants with flowers) produce resources which are offered to pollinators, especially pollen and nectar, to give that in exchange for pollination services. The main vectors of pollen are insects, in especially of Hymenoptera order, but Diptera, Lepidoptera and Coleoptera also have a important role in many ambient. The flower visitors are can separate in two categories: the robbers, which consume flower resources but no realize pollination; and the pollinators, which effective contributed for a reproductive process continuated. Many species of Diptera feed on nectar and pollen, been which the members of the Syrphidae family are very common visitors, but species of Stratiomyidae, Tachinidae, Muscidae, Calliphoridae and Bombyliidae, between others, also visiting flowers. There are good documented cases of visitation in many families of plants, emphasize Orquidaceae (numerous studies in South Africa), Asteraceae, Apocynaceae, Araceae and Aristolochiaceae. In certain plants, Diptera are the main or even nearly only visitors, cases in which carry out important role in pollination; in others, they are less frequent visitors, which share floral resources with other visitors more numerous, especially bees. The higher knowledge about these mutuality relations mean a higher knowledge about biodiversity, about the importance of species in a given ecosystem and so, contribute for preservation conscience.

Keywords: Pollination. Flower visitors. Diptera. Lista de Figuras

Figura 1 Imagem de parte do corpo de uma mosca. A seta indica o local do aparelho bucal onde os grãos de pólen se aderem...... 96

Figura 2 Díptero da família Tipulidae...... 95

Figura 3 Díptero da família Scatopsidae...... 95

Figura 4 Díptero da família Ceratopogonidae...... 95

Figura 5 Díptero da família Chironomidae...... 95

Figura 6 Díptero da família Culicidae...... 96

Figura 7 Díptero da família Simuliidae...... 96

Figura 8 Díptero da família Bibionidae...... 96

Figura 9 Díptero da família Cecidomyiidae...... 97

Figura 10 Díptero da família Mycetophilidae...... 97

Figura 11 Díptero da família Sciaridae...... 97

Figura 12 Díptero da família Stratiomyidae...... 97

Figura 13 Díptero da família Acroceridae...... 98

Figura 14 Lasia purpurata Bequaert (Acroceridae)...... 98

Figura 15 Prosoeca ganglbaueri Lichtwardt (Nemestrinidae) com polinário de Disa scullyi Bolus (Orquidaceae) na base de sua probóscide...... 98

Figura 16 Philoliche aethiopica (Tabanidae) em flores de Plumbago auriculata Lam. (Plumbaginaceae) na África do Sul...... 98

Figura 17 Díptero da família Bombyliidae...... 99

Figura 18 Díptero da família Mydidae...... 99 Figura 19 Díptero da família Empididae...... 99

Figura 20 Díptero da família Phoridae...... 99

Figura 21 Díptero da família Syrphidae...... 100

Figura 22 Espécie de Syrphidae mimetizando uma abelha...... 100

Figura 23 Díptero da família Anthomyiidae...... 100

Figura 24 Díptero da família Calliphoridae...... 100

Figura 25 Díptero da família Sarcophagidae...... 101

Figura 26 Díptero da família Fanniidae...... 101

Figura 27 Díptero da família Muscidae...... 101

Figura 28 Díptero da família Tachinidae...... 101

Figura 29 Díptero da família Conopidae...... 102

Figura 30 Díptero da família Tephritidae...... 102

Figura 31 Díptero da família Otitidae...... 102

Figura 32 Díptero da família Chamaemyiidae...... 102

Figura 33 Díptero da família Lauxaniidae...... 103

Figura 34 Díptero da família Chloropidae...... 103

Figura 35 Díptero da família Milichiidae...... 103

Figura 36 Díptero da família Drosophilidae...... 103

Figura 37 Díptero da família Ephydridae...... …...... 104 Lista de Tabelas

Tabela 1 Famílias de dípteros visitantes florais e adaptações alimentares (adaptada de Gilbert e Jervis (1998)...... 91 Sumário

Agradecimentos...... iv

Resumo...... v

Abstract...... vi

Lista de figuras...... vii

Lista de tabelas...... ix

Sumário...... x

1.Introdução...... 12

2. Revisão de literatura...... 15

2.1 Polinizadores e visitantes florais...... 15

2.2 Os dípteros...... 18

3. Materiais e métodos...... 19

4. Resultados...... 20

4.1 Dípteros visitantes florais e as síndromes de miofilia e sapromiofilia...... 20

4.2 Principais famílias de dípteros visitantes florais e sua ocorrência...... 26

4.2.1 Nematocera...... 26

4.2.1.1Tipulomorpha...... 26

4.2.1.2 Psychodomorpha...... 27

4.2.1.3 Culicomorpha...... 27

4.2.1.4 Bibionomorpha...... 32

4.2.2 Brachycera...... 36

4.2.2.1 Striomyomorpha...... 36

4.2.2.2 Tabanomorpha...... 38

4.2.2.3 Asiloidea...... 42

4.2.3 Cyclorrapha...... 46

4.2.3.1 Aschiza...... 46 4.2.3.2 Syrphoidea...... 47

4.2.3.3 Schizophora- Calyptratae...... 53

4.2.3.4 Conopoidea...... 62

4.2.3.5 Lauxanioidea...... 65

4.2.3.6 Carnoidea...... 66

4.2.3.7 Ephydroidea...... 68

5. Discussão...... 70

6. Conclusão...... 73

Referências...... 74

Anexos...... 90 12

1 Introdução

As flores representam órgãos responsáveis pela reprodução das angiospermas, fundamentais na formação das estruturas propagativas (sementes e frutos), que garantem a continuidade das espécies. O processo reprodutivo dessas plantas inicia-se com a polinização, que é definida como o transporte de pólen das estruturas masculinas da flor (estames) para as estruturas femininas (estigma). Sem polinização, não ocorrem as fases seguintes da reprodução, que são a germinação e a fertilização, e posterior formação de sementes e frutos (RAVEN; EVERT, EICHHORN, 2007).

As plantas com flores geralmente necessitam de vetores capazes de levar o pólen de uma flor para outra; os vetores podem ser abióticos ou bióticos, sendo nesse último caso chamados de polinizadores. Os animais que polinizam desenvolveram uma relação de mutualismo com as plantas, que nesta interação são recompensadas com o sucesso reprodutivo e em contrapartida fornecem recursos úteis á sobrevivência dos polinizadores, com as chamadas recompensas florais (pólen e néctar, principalmente) (OLLERTON, 1999).

Nas gimnospermas, a anemofilia (polinização pelo vento) é uma condição ancestral, mas nas angiospermas é considerada uma condição derivada, que surgiu a partir da entomofilia (polinização por insetos), em resposta a limitações de polinizadores e mudanças no ambiente abiótico. Hoje existem plantas que apresentam ambofilia, ou seja, são polinizadas pelo vento e por insetos (CULLEY; WELLER; SAKAI, 2002).

Denominam-se visitantes florais os animais que se alimentam em flores, ou nelas realizam alguma outra atividade, como acasalamento e oviposição. Para que um visitante floral possa ser considerado polinizador efetivo, é necessário que ele transporte pólen aderido ao seu corpo e consiga depositá-lo no estigma de outra flor. Isso nem sempre ocorre, e muitos visitantes florais são denominados então de 13

“pilhadores”, uma vez que retiram recursos da planta sem prestar o serviço da polinização (KEVAN, 1999).

Entre os visitantes florais, os insetos desempenham papel de destaque, pela sua abundância e riqueza. A utilização de abelhas como polinizadores de cultivos comerciais é de conhecimento geral, o que garante a esse grupo alta importância econômica. Outros grupos de insetos, como coleópteros, lepidópteros e dípteros, compõe o quadro amplo de visitantes florais presentes nos mais diversos ecossistemas (JONES; JONES, 2001).

Os insetos visitantes florais podem ser agrupados em três categorias: alótropos, hemítropos e eutropos. Os alótropos são altamente adaptados á visitação floral, possuem probóscide curta e sua dieta inclui outras fontes alimentares; as plantas em que estes insetos forrageiam possuem néctar de fácil acesso. Os hemítropos são insetos adaptados de forma intermediária á visitação, e possuem probóscide de tamanho intermediário. Os eutropos, por sua vez, são completamente adaptados á visitação floral, e possuem probóscide intermediária a longa (HOFFMANN, 2005).

Evidências paleontológicas indicam que a co-radiação dos maiores grupos de insetos visitantes florais especializados e as angiospermas ocorreu no período Cretáceo, tendo sido precedida pela evolução de insetos polinizadores com peças bucais generalizadas (Jurássico Superior- Cretáceo Inferior). Algumas adaptações para a visitação floral envolvem o desenvolvimento de um elaborado sistema sensorial, o acréscimo de habilidades de voo e a especialização das peças bucais (KRENN; PLANT; SZUCSICH, 2005).

Os insetos da ordem Diptera, conhecidos como moscas, mosquitos e mutucas, não são associados pela maioria das pessoas á polinização, sendo muito mais lembrados devido ao seu interesse médico-veterinário. Porém, sabe-se que muitos dípteros visitam flores e podem ser importantes polinizadores sob certas condições climáticas, por estarem presentes durante todo o ano. As flores polinizadas por estes insetos apresentam grande variação de métodos de polinização, caracterizando as chamadas síndromes da miofilia e sapromiofilia (JONES; JONES, 2001). 14

A importância dos recursos florais (néctar e pólen) na dieta dos dípteros adultos varia entre as espécies de uma dada família, e a frequência de visitação está relacionada ás estações do ano, abundância floral, condições climáticas, entre outros fatores. O tipo de recurso e sua acessibilidade têm relação direta com a atração das moscas, ao passo que a quantidade desses recursos parece influenciar na manutenção do alto número de visitantes (SOUZA-SILVA; FONTENELLE; MARTINS, 2001b).

Em função da importância dos visitantes florais como membros de relações nos ecossistemas, este trabalho têm como objetivo apresentar uma síntese das informações a respeito da ocorrência dos dípteros como visitantes florais, bem como apresentar alguns aspectos da morfologia, ciclo de vida e hábitat das principais famílias envolvidas. 15

2 Revisão de literatura

2.1 Polinizadores e visitantes florais

Os artrópodes (especialmente os insetos) são fundamentais para que ocorra a polinização em 90% das angiospermas, assim como em uma proporção bem menor de gimnospermas (OLLERTON, 1999). Os adultos de várias espécies de insetos alimentam-se de recompensas florais, podendo dessa forma se “contaminar” com o pólen e polinizar outras flores (JONES; JONES, 2001).

A relação mutualística da polinização apresenta diversas variações, de acordo com os grupos de visitantes e plantas envolvidos. Por exemplo, há plantas que atraem insetos por meio de mimetismo, imitando formas, cores ou odores que atraem os visitantes (BRONSTEIN; ALARCÓN; GEBER, 2006).

Há numerosos casos de insetos que retiram recursos das flores (especialmente néctar), porém não contactam o pólen, o que geralmente acontece porque não possuem o tamanho ou forma adequados para tal. Estes visitantes são considerados pilhadores, pois utilizam os recursos florais sem realizar a polinização; sua ação é considerada geralmente negativa, por reduzir os recursos disponíveis para polinizadores efetivos (BRONSTEIN; ALARCÓN; GEBER, 2006).

A demonstração de que um antófilo ou visitante floral é polinizador requer cuidados. Inicialmente, é necessário saber se a planta em questão precisa de um agente polinizador, já que algumas plantas são capazes de produzir frutos e sementes sem a intervenção de polinizadores; o polinizador também deve visitar a flor no período em que o pólen é viável, e suas características anatômicas e comportamentais devem ser compatíveis com a planta (KEVAN, 1999). A quantificação da importância de um dado polinizador leva em conta sua freqüência de visitação, abundância e eficiência na transferência de pólen (RADER et al., 2009). 16

Os insetos visitantes florais conhecidos pertencem principalmente a quatro ordens: Coleoptera, Diptera, Hymenoptera e Lepidoptera, que são justamente as ordens com maior número de espécies (SOUZA-SILVA; FONTENELLE; MARTINS, 2001a; OLLERTON, 1999, p. 743). Em termos agrícolas e econômicos, as abelhas são os insetos mais utilizados e estudados, com destaque para a espécie Apis mellifera Linnaeus (OLLERTON, 1999; BAPTISTA et al., 2009). As espécies de plantas que necessitam de polinizadores podem ser visitadas por poucas ou muitas espécies de insetos. A frequência de visitação e a abundância de visitantes geralmente varia ao longo do tempo, num dado espaço; durante um mesmo dia também se observam variações e preferências por certos horários e condições climáticas (MORALES; KÖHLER, 2006; BRUNET, 2009, p.1567).

O conceito de síndromes de polinização é utilizado para designar um conjunto de características florais que permitem “predizer” o polinizador de uma dada espécie. No entanto, cada vez mais se observam sistemas generalistas, nos quais uma ampla variedade de visitantes ocorre em conjunto (PROCTOR; YEO; LACK, 1996; KEVAN, 1999).

O valor preditivo das síndromes de polinização tem sido colocado em dúvida devido a situações diversas, tais como: muitas espécies são polinizadas por mais de uma ordem de insetos; plantas cuja floração ocorre no mesmo momento e que possuem morfologias florais diferentes tendem a ter os mesmos polinizadores; as preferências por cores de corola, em um dado grupo de insetos, varia entre hábitats (HINGSTON; McQUILLAN, 2000).

A seleção mediada por polinizadores sobre características florais varia entre ambientes, sendo que vários fatores podem influenciar o comportamento, abundância ou composição taxonômica dos polinizadores, tais como tamanho da população, densidade de plantas, presença de competidores para a polinização (CARUSO, 2000).

Nos sistemas de polinização generalistas, as flores são submetidas a diferentes formas de seleção induzidas pelos diversos polinizadores. A direção e a força da seleção sobre as morfologias florais flutua em resposta ás variações temporais e espaciais das assembléias de polinizadores (SUZUKI; DOHZONO; HIEI, 2007). 17

A dicotomia entre generalização e especialização nos sistemas de polinização é, na realidade, uma simplificação: existe um continuum entre plantas polinizadas por muitas espécies e aquelas que são polinizadas por apenas uma espécie. De acordo com o princípio de Stebbin (princípio do polinizador mais efetivo), uma planta pode se especializar no polinizador mais efetivo ou mais abundante, quando a presença destes é constante. A generalização, por outro lado, é favorecida quando a presença do polinizador mais efetivo flutua de ano a ano (JOHNSON; STEINER, 2000).

Em espécies de plantas de vida longa ou que se reproduzem vegetativamente o risco da especialização é mais bem assumido. A generalização pode ser encontrada em plantas de vida curta, como as anuais, que têm dependência obrigatória de sementes para a reprodução. Plantas com alta capacidade de dispersão podem obter vantagem com a especialização em polinizadores de alta fidelidade (redução de perda de pólen, por exemplo) (JOHNSON; STEINER, 2000).

Os recursos florais disponíveis aos visitantes são principalmente néctar, pólen, tecidos florais, resinas e ceras. O néctar é uma mistura composta essencialmente por água e açúcares, que fornece energia necessária ao desempenho das atividades do inseto. Já o pólen é rico em proteínas e é comumente recolhido por abelhas para alimentar suas larvas, mas insetos adultos (moscas, borboletas) também podem consumi-lo (OLLERTON, 1999).

Os polinizadores são vitais para a reprodução das plantas e os não- polinizadores também têm importância nos ecossistemas: há insetos importantes no controle de pragas que necessitam dos recursos florais, enquanto outros capturam suas presas em flores (KEVAN, 1999). A polinização realizada por diversos tipos de animais responde por no mínimo um terço da produção agrícola mundial; no entanto, existem fatores que estão levando ao declínio populacional dessas espécies, sendo os principais a fragmentação de habitats, o uso de agrotóxicos e a introdução de espécies exóticas (MMA, 2006).

A destruição dos habitats pode afetar as populações de polinizadores, uma vez que destrói as fontes de alimentos, locais de oviposição e acasalamento. A remoção da vegetação em áreas próximas ás plantações destrói as fontes de 18

alimento para estes insetos, quando as culturas agrícolas não estão em época de floração. As populações de dípteros polinizadores do cacau são reduzidas em plantações onde a vegetação em decomposição é removida, pois este é o substrato de oviposição destes insetos (KEVAN, 1999). O impacto da fragmentação de habitats sobre populações de visitantes florais depende das características dos fragmentos, como qualidade de hábitat e configuração do ambiente ao redor. A capacidade de dispersão da espécie também está relacionada ao impacto da fragmentação (DUPONT; NIELSEN, 2006).

2.2 Os dípteros

A ordem Diptera é composta por moscas, mosquitos e mutucas. De reconhecida importância médico-veterinária, pois certas espécies são vetores de doenças (NEVES, 1998), o grupo apresenta uma faceta menos conhecida: a de visitantes florais. Os dípteros possuem na forma adulta um par de asas funcionais e um par de asas vestigiais, os alteres ou balancins, o que permite seu fácil reconhecimento (SOUZA-SILVA; FONTENELLE; MARTINS, 2001a). Segundo Wicker-Thomas (2007, p.1090) existe 125.000 espécies descritas, distribuídas em 188 famílias. A ordem Diptera é diversa não somente na riqueza de espécies, mas também em variedade estrutural, de hábitats e importância econômica; são um grupo cosmopolita, que colonizou com sucesso praticamente todos os hábitats e continentes, com exceção da Antártica (MERRITT; COURTNEY; KEIPER, 2003). Quanto á sua classificação, a ordem Diptera geralmente é dividida em duas subordens: Nematocera e Brachycera; a primeira agrupa os mosquitos, que possuem antenas longas, enquanto Brachycera inclui as moscas, que possuem antenas curtas (HALL; GERHARDT, 2002). Dentro da ordem Brachycera, a subordem Muscomorpha é dividida em Aschiza, composta por moscas sem sutura frontal e Divisão Schizophora, na qual ocorre a referida sutura. Esta divisão compreeende os dípteros caliptrados (com calíptras, lobos posterodorsais das asas), como a família Muscidae, e os acaliptrados (sem calíptras), como a família Tephritidae (NEVES, 2005). 19

3 Materiais e Métodos O presente trabalho, que consiste de revisão bibliográfica, foi realizado principalmente com a utilização de artigos científicos, disponíveis em bases de dados como Google Acadêmico e Scopus. Foram obtidos resultados principalmente pela utilização das palavras-chave “visiting flowers” e “flies”. São recomendados os seguintes sites, que possuem diversas informações sobre os dípteros: http://www.diptera.info.com http://www.zoo.bio.ufpr.br/diptera http://www.brisbaneinsects.com 20

4 Resultados

4.1 Dípteros visitantes florais e as síndromes de miofilia e sapromiofilia

Considerados como o segundo grupo de polinizadores mais importante (depois de Hymenoptera), geralmente os dípteros são tratados como polinizadores incertos, devido a visitarem flores que outros insetos também visitam; porém, a sua importância como polinizadores fica evidente pelo fato de estarem presentes durante todo o ano e serem ubíquos (OSTROROG; BARBOSA, 2009). Desta forma, plantas que florescem ocasionalmente durante o ano, podem ser completamente dependentes destes insetos para a polinização (JONES; JONES, 2001).

Em zonas temperadas, muitas flores são dependentes de moscas para polinização e cruzamento. Certas características florais influenciam o tipo de díptero visitante, como quantidade e qualidade do néctar e pólen, tamanho, forma e cor da flor. Em certas condições climáticas, os recursos florais são de vital importância para as moscas. Do pólen esses insetos obtêm proteínas, necessárias para o desenvolvimento dos ovos; já o néctar é o recurso mais comumente utilizado pelas moscas, que fornece energia para atividades como procura de locais de oviposição (FAEGRI; VAN DER PIJL, 1979).

Segundo Faegri e van der Pijl (1979), há uma grande variação de métodos de polinização entre as plantas polinizadas por moscas. Chama-se miofilia a síndrome de polinização de flores tipicamente polinizadas por moscas. Geralmente, estas plantas apresentam néctar de fácil acesso, especialmente aos visitantes de probóscide curta. A coloração geralmente é pálida e é frequente a presença de guias de néctar (manchas ou traços que convergem para o local de produção de néctar) (JONES; JONES, 2001). A sapromiofilia é outro tipo de síndrome de polinização relacionada aos dípteros. Ela envolve moscas conhecidas como varejeiras, que são atraídas por excrementos, onde realizam oviposição. As flores sapromiófilas produzem compostos voláteis que imitam os compostos liberados pelas fezes, atraindo assim 21

as moscas. Muitas possuem armadilhas, que prendem os insetos por certo tempo, liberando-os após o cumprimento da polinização. Geralmente estas flores são de coloração escura (marrom, roxo) (JONES; JONES, 2001). Em plantas da família Araceae, como as do gênero Amorphophallus, é bem conhecido o processo de aquecimento: a inflorescência (espádice) produz calor intenso (30-45°C), fato relacionado á emissão de odores. O odor de cada espécie possui uma determinada composição química, que provavelmente evoluiu para atrair um grupo específico de polinizadores (PUNEKAR; KUMARAN, 2010). A ordem Diptera evoluiu algum tempo antes do aparecimento das angiospermas: os primeiros dípteros surgiram no Permiano (270 milhões de anos), enquanto as angiospermas, no Cretáceo (120 milhões de anos). Porém, o período principal de diversificação dos dípteros ocorreu no Terciário (atualmente dividido em Neógeno e Paleógeno). As interações entre plantas e insetos da família Syrphidae, por exemplo, devem ter iniciado no Paleoceno (60 milhões de anos), embora para o gênero Piper (Piperaceae) esta interação seja conhecida desde o Cretáceo (OLLERTON, 1999). Pelo fato de utilizarem as flores para obter recursos alimentares, mas também para a realização de outras atividades, como reprodução, as moscas gastar mais tempo na visitação (comparado com os himenópteros), voando curtas distâncias entre as flores. Os himenópteros, por outro lado, utilizam as flores principalmente como fonte de alimento (pólen e néctar) e por isso podem se mover ativamente entre flores e plantas (MORIGANA; TSUJI; SAKAI, 2003).

Os adultos de Diptera alimentam-se de uma variedade de alimentos líquidos e semi-líquidos. As mandíbulas estão ausentes na maioria dos dípteros visitantes florais, mas são funcionais na maioria das fêmeas em alguns grupos hematófagos (KRENN; PLANT; SZUCSICH, 2005). Existe registro de 52 famílias de Diptera que possuem espécies nectarívoras, sendo que membros de 14 famílias são nectarívoros obrigatórios (PROCTOR; YEO; LACK, 1996).

Quanto à subordem Nematocera, cerca de um terço das famílias obtém alimento em flores, juntamente com outros recursos (GILBERT; JERVIS, 1998). Tem sido reportada relação obrigatória somente em Culicidae tropicais (KRENN; PLANT; SZUCSICH, 2005) e em Simuliidae (GILBERT; JERVIS, 1998). 22

Os dípteros da subordem Brachycera possuem espécies de hábito nectarívoro obrigatório nas famílias Nemestrinidae, Acroceridae, Bombyliidae e Mydidae (GILBERT; JERVIS, 1998). Dentre os Cyclorrhapha, cerca de um quarto das famílias são nectarívoras, como Syrphidae, Conopidae, Chryomiidae, Drosophilidae, Muscidae, Anthomyiidae e Tachinidae (GILBERT; JERVIS, 1998).

A probóscide dos dípteros nectarívoros tem como órgão primário de alimentação a labela, enquanto nos predadores e hematófagos é o labro, a hipofaringe ou a labela; a subida do néctar é facilitada pela capilaridade e forças de adesão e o fluido é sugado pelo canal alimentar (KRENN; PLANT; SZUCSICH, 2005).

Poucos dípteros visitantes florais utilizam pólen como alimento, como é o caso de fêmeas da família Bombyliidae e alguns Tachinidae (GILBERT; JERVIS, 1998). Na figura 1 é mostrada a cabeça de uma mosca e a parte de seu aparelho bucal onde o pólen geralmente se adere, conforme o trabalho de Pombal e Morellato (2000).

Probóscides longas foram adquiridas independentemente numerosas vezes na maioria das famílias de dípteros visitantes florais, o que corrobora a idéia de que o comportamento promoveu a evolução de um aparato para extrair néctar. Esse tipo de probóscide possui a labela delgada, com número reduzido de pseudotraquéias e modificação destas para formas sugadoras de néctar (GILBERT; JERVIS, 1998).

A especialização de pequenos dípteros como polinizadores pode ser considerada uma estratégia arriscada para a planta, porém pelo menos em comunidades de regiões temperadas, esses insetos podem ser muito abundantes e ativos durante toda a floração. Em regiões tropicais o conhecimento é menor, talvez devido ao fato de os cientistas concentrarem suas atenções em táxons cujos indivíduos são maiores e mais conhecidos (OLLERTON et al., 2009). Na Venezuela, Ramirez (2004, p.1) encontrou grande incidência de co- ocorrência entre dois ou mais visitantes florais em uma mesma planta, como por exemplo, a associação de moscas com vespas ou borboletas. O fato de vespas e moscas visitarem conjuntamente certas plantas demonstra uma resposta a características florais desses dois grupos, que em geral não apresentam adaptações específicas para obter recursos das flores (RAMIREZ, 2004). Há registros de 23

associação de besouros (principalmente pequenos coleópteros como os curculionídeos) e moscas em plantas, especialmente em grupos mais primitivos (RAMIREZ, 2004).

Visitantes florais cuja presença não é predita pelas síndromes florais frequentemente são considerados pouco importantes. Porém Mermex et al. (2009) percebeu que em Tritioniopsis revoluta (Burm.f.) Goldblatt (Iridaceae), que apresenta corola longa e compatível com a síndrome de polinização de moscas de probóscide longa, também apresenta outros polinizadores. Na África do Sul, em certos locais onde não existe a espécie Prosoeca longipennis Loew, 1858 (Nemestrinidae), o néctar pode ficar em posição mais rasa e tornar-se acessível a visitantes de probóscide mais curta, como abelhas.

Em plantas que recebem mais de um tipo de visitante, pode haver interferência de uma espécie sobre outra. Por exemplo, Malerbo-Souza e Halak (2009) observaram em flores de Mangifera indica L. (Anacardiaceae) (manga) que uma vespa afugentava outros insetos presentes nas panículas. Podem ocorrer também interações indiretas, como observado por Morales e Köhler (2006): as abelhas podem rejeitar flores visitadas previamente por sirfídeos, utilizando sua percepção olfativa. Este fato explicaria a baixa visitação de himenópteros nessa planta, em que os sirfídeos representaram a maior parte dos visitantes.

Segundo Hu et al. (2008), o modo de polinização zoófilo realizado por dípteros é encontrado em diversas famílias basais de angiospermas, como Amborellaceae, Nymphaeaceae, Cabombaceae e Austrobaileyaceae, corroborando a hipótese da zoofilia como uma característica primitiva.

O grado Anita, formado por famílias de angiospermas basais, possui dípteros polinizadores dos táxons Bibionomorpha (Cecidomyiidae, Mycetophilidae, Sciaridae), Chironomoidea (Ceratopogonidae, Chirononidae), Lauxaniidae, Brachycera e Ephydridae (THIEN et al., 2009). As moscas são polinizadores primários em seis famílias desse grupo de plantas; evidências sugerem que a polinização por insetos ocorreu muito cedo nas primeiras angiospermas e que os dípteros podem ter sido os primeiros polinizadores dessas plantas (THIEN, 2009). No Laos, Kato et al. (2008) observaram os visitantes de 171 espécies de plantas durante cinco anos. Em número de indivíduos, os himenópteros foram mais 24

abundantes (55%), enquanto os dípteros corresponderam a 11% dos insetos. Os autores distinguiram um grupo de plantas, com flores pequenas e circulares, visitadas principalmente por moscas (Phyllanthus roseus (Craib & Hutch.) e Sauropus quadrangularis (Willd.) Mull. (Phyllantaceae); Dialium cochinchinensis Pierre (Fabaceae), Mallotus barbatus (Wall.)Muell. e Suregada multiflora (Juss.) H. Baill. (Euphorbiaceae)). Denisow (2009) verificou a presença de dípteros nas espécies Euphorbia cyparissias L. e E. virgultosa Klot. (Euphorbiaceae), na Polônia, os quais representaram 43% e 12% dos visitantes, respectivamente. Em trabalho realizado na mata Atlântica, em Pernambuco, Kimmel et al. (2010) encontraram duas espécies miófilas, em um total de 61 espécies silvestres: Ocotea glomerata Benth. & Hook.f. (Lauraceae) e Guazuma ulmifolia L. (Sterculiaceae). D'Ávila (2006) amostrou os visitantes de plantas do cerrado, em São Paulo, e obteve 3,6% e 12,8% de dípteros, respectivamente, para as áreas de cerradão e cerrado sensu stricto. Estes insetos tiveram preferência pelo período da tarde e visitaram plantas das famílias Melastomataceae, Rubiaceae e Thymelaeaceae, em áreas de cerradão; e Fabaceae, Lauraceae, Melastomataceae e Verbenaceae, no cerrado sensu stricto. As espécies dominantes foram Eristalis sp. e Ornidia obesa (Fabricius, 1775) (Syrphidae). Os himenópteros constituiram a grande maioria dos visitantes. Valido, Dupont e Hansen (2002) verificaram a presença de diversos visitantes na espécie Echium wildpretti H. Pearson ex Hook.f. (Boraginaceae), endêmica das Ilhas Canárias: aves, himenópteros, lepidópteros e dípteros. Estes últimos pertenciam ás famílias Bibionidae, Sarcophagidae, Syrphidae e Tachinidae. As flores dessa espécie são vermelhas e produzem néctar abundante. Os autores ressaltam que o fator primário de atração para os visitantes é o display floral (número e arranjo das flores), mas a quantidade e qualidade do néctar interferem na duração da visita. Hingston e McQuillan (2000) observaram, na Tasmânia, que a altitude foi o maior fator determinante dos visitantes florais; as moscas foram os insetos antófilos mais abundantes em altitudes acima de 700m. A visitação de dípteros foi registrada em diversas plantas, entre elas Bursaria spinosa Cav.(Pittosporaceae), com flores de coloração pálida e simetria actinomorfa, onde constituíram a maioria dos visitantes; em espécies dos gêneros Eucalyptus e Leptospermum (Myrtaceae) foram os visitantes mais abundantes ou apenas menos abundantes que as abelhas. 25

Inouye e Pike (1988) observaram os visitantes em uma comunidade de regiões montanhosas da Austrália. A maioria das flores apresentou coloração branca e os dípteros foram os principais polinizadores, com 60 espécies, enquanto ocorreram 33 espécies de himenópteros. Em média, cada planta foi visitada por 6,4 espécies de moscas e 2,4 de abelhas. O comprimento da probóscide das moscas foi em média 2,31cm e foi positivamente relacionado com o comprimento da corola das flores visitadas. A visitação dos insetos foi significativamente afetada por fatores ambientais, como temperatura e níveis de luz (positivamente) e velocidade dos ventos (negativamente). Em áreas marítimas do Japão, Nakano e Washitani (2003) obtiveram, em um estudo de três anos, uma porcentagem de 80% dos visitantes pertencentes à ordem Diptera, sendo que as espécies Heracleum lanatum Michaux (Apiaceae) e Sanguisorba tenuifolia Firsh. Ex Link (Rosaceae) apresentaram estreita relação com os dípteros. Morigana, Tsuji e Sakai (2003) observaram o comportamento dos visitantes de Heloniopsis orientalis (Thunb.) C. Tanaka (Liliaceae) no Japão. Os dípteros (incluindo Syrphidae) visitaram as flores durante toda estação reprodutiva, enquanto os himenópteros concentraram-se mais no fim desta e realizaram visitas de duração mais curta em relação aos dípteros. Os himenópteros foram mais ativos em termos de polinização que os dípteros. Em plantas endêmicas das ilhas Juan Fernández, no Oceano Pacífico, observou-se a visitação por dípteros em Dendroseris neriifolia Hook. & Arn. (Asteraceae), juntamente com mariposas; Wahlenbergia berteroi Hook. & Arn. (Campanulaceae), juntamente com formigas e Pernettya rigida (Bertero) DC. (Ericaceae), com besouros. A família Syrphidae esteve presente, mas na maioria dos casos não havia pólen no corpo dos insetos (ANDERSON et al., 2001). Santos, Machado e Lopes (2005) registraram uma espécie de mosca, cuja família não foi identificada, em flores de Jatropha mollissima Pohl (Baill.), na caatinga. Ao coletar o néctar raramente contatou os estigmas, o que fez com que fosse considerada uma espécie pilhadora. Os polinizadores efetivos foram himenópteros e beija-flores e os atributos florais (simetria radial, tipo disco, odor suave, antese diurna) são característicos da síndrome da melitofilia. Certas moscas têm sido usadas para polinização de cultivos comerciais, em pequena escala, especialmente para a produção de sementes híbridas; a maioria 26

são dípteros muscóides, cujas pupas são rapidamente viáveis em insetários (FRANKIE; THORP, 2003).

Embora ainda haja poucos estudos relativos ao papel das moscas na polinização, especialmente em regiões neotropicais (ARRUDA; SAZIMA, 1996), estão sendo feitos importantes trabalhos nesta área. Por exemplo, Souza-Silva, Fontenelle e Martins (2001b) realizaram amplo registro de visitação de dípteros na Estação Ecológica da Universidade Federal de Minas Gerais.

4.2 Principais famílias de dípteros visitantes florais e sua ocorrência As famílias são apresentadas de acordo com a classificação de Thompson (2009). Os nomes em inglês são os apresentados por Capinera (2008). Nos apêndices consta uma tabela com estas e outras famílias de dípteros que consomem néctar e seus hábitos larvais.

4.2.1 NEMATOCERA 4.2.1.1 Tipulomorpha Tipulidae “Crane flies” Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 718 sp., 13 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). São insetos semelhantes a grandes mosquitos (fig.2), cujas pernas são muito longas e se quebram facilmente. Os adultos têm vida curta e se movimentam pouco e lentamente, e em geral são encontrados em florestas e locais próximos ao hábitat aquático das larvas. Podem se alimentar tanto de néctar como de honeydew (secreção adocicada produzida por afídeos) (DALLA BONA, 2006). Na Austrália, esta é uma das famílias de nematóceros antófilos, com dois gêneros registrados. Suas peças bucais são relativamente alongadas (ARMSTRONG, 1979, p.474). Neste país observações verificaram sua presença como visitantes da espécie Eucalyptus obliqua L’Hér (Myrtaceae) (BARR-NESS; KIRKPATRICK; MCQUILLAN, 2006). Na Nova Zelândia, Lehnebach e Robertson (2004) observaram que duas espécies de orquídeas do gênero Earina foram visitadas por tipulídeos (Limonia tarsalba (Alexander, 1922) e Ceratochillus sp.). 27

Cerana (2004) observou tipulídeos na espécie Mikania urticifolia Hook. et Arn (Asteraceae) em Córdoba, Argentina. Notou-se que este era o grupo de dípteros mais numerosos durante o período da manhã. Pinheiro et al. (2008) observaram duas espécies de Tipulidae (um exemplar cada durante um ano de estudo, realizado no Parque Estadual de Itapuã, Rio Grande do Sul) em Valeriana chamaedryfolia Cham. (Valerianaceae) e Ilex dumosa Reissek (Aquifoliaceae).

4.2.1.2 Psychodomorpha

Scatopsidae

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 34 sp., 18 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). São moscas geralmente pequenas (0,6-5mm), de cor preta, com distribuição cosmopolita, apresentando cerca de 255 espécies (fig.3) As larvas ocorrem em materiais em decomposição, enquanto os adultos têm sido encontrados em flores de Apiaceae e Staphyleaceae (COOK, 1979).

Os gêneros Rhexoza e Swammerdamella são polinizadores confirmados da espécie Ceropegia stenantha K. Schum. (Apocynaceae; Asclepiadoideae), na África do Sul (OLLERTON et al., 2008).

4.2.1.3 Culicomorpha

Ceratopogonidae

“Biting midges”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 690 sp., 32 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Conhecidos como maruins ou mosquitos-pólvora, encontram-se especialmente á beira-mar e nas margens de lagos e rios (fig.4). Seu hábito hematófago causa incômodo a turistas que frequentam estas áreas. Muitas espécies atacam também outros insetos, sugando sua hemolinfa (BORROR; DELONG, 1969). 28

São reconhecidos polinizadores do cacau (Theobroma cacao L.). Forcipomyia, por exemplo, é um dos gêneros com maior número de espécies dentro da família, sendo que muitas são importantes polinizadores de plantas cultivadas (MARTÍNEZ; NARVÁEZ; SPINELLI, 2000).

Macfie (1945, p.297) referiu a presença de Ceratopogonidae coletados em flores de cacau em Trinidad, pertencentes principalmente a duas espécies: Forcipomyia quasi-ingrami, Macfie e Lasiohelea nana, Macfie. Sánches et al. (2001) coletaram espécies de Forcipomyia que polinizavam esta árvore na Venezuela. Há trabalhos que também registram estes insetos, como os de Winder (1977), realizado no Brasil; Wirth (1982) e Young (1986) O processo de polinização por Ceratopogonidae no cacau ocorre da seguinte forma: a mosca entra na flor, que se encontra em posição invertida, e enquanto se desloca, os grãos pegajosos de pólen se aderem em seu corpo. Ao mesmo tempo, ela carrega o pólen de outra flor visitada antes, que é depositado no estigma enquanto sai da flor (MARTÍNEZ; NARVÁEZ; SPINELLI, 2000).

Em orquídeas do gênero Acianthera, na Floresta Ombrófila Mista no Paraná, foram encontrados ceratopogonídeos do gênero Atrichopodon. Estes dípteros atuaram como polinizadores efetivos, pois se observou o deslocamento de polinários da planta (FILHO, 2007).

Knudsen, Tollsen e Ervik (2001) registraram Ceratopogonidae desse mesmo gênero em palmeiras (família Arecaceae) no Equador e Porto Rico. Estes visitantes foram considerados muito abundantes em Prestoea schultzeana (Burret) H. E. Moore, provavelmente a única dentre as catorze palmeiras analisadas que produz néctar. Observou-se que transportavam pouco pólen aderido ao corpo, tornando-os polinizadores de menor importância para esta espécie, polinizada principalmente por sirfídeos.

Segundo Ollerton et al. (2009) os gêneros Atrichopodon, Forcipomyia, Dasyhelea e Brachypogon são visitantes de plantas do gênero Ceropegia (Apocynaceae, Asclepiadoideae), sendo estes dois primeiros confirmados como polinizadores. As plantas distribuem-se na África, península Arábica e Índia. 29

Chironomidae

“Midges”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 205 sp., 91 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Esta família apresenta grande número de espécies (calcula-se que existam entre 10.000 e 15.000 em todo o mundo), que representam um dos grupos mais abundantes de insetos aquáticos (fase larval) (fig.5). Os adultos geralmente são pequenos e delicados e vivem, via de regra, poucos dias, desempenhando funções exclusivamente reprodutivas. São especialmente atraídos pela luz (MÜLLER, 2006).

Os adultos podem consumir néctar, como registrado por Murugan, Shivanna e Rao (2006) na espécie Aristolochia tagala Cham. (Aristolochiaceae), na Índia. A atração se dá provavelmente pela cor e odor liberado pela flor. Os insetos permaneceram presos no interior do perianto por cerca de 48h, sendo que pêlos no interior da flor evitaram sua saída. Durante este período, na tentativa de escapar da “câmara” floral, adquiriram grãos de pólen, que ficaram aderidos na superfície dorsal do tórax. Neste caso, Chironomidae realizou a polinização de A. tagala.

Elberling e Olesen (1999), ao inventariar os visitantes em regiões de altas latitudes na Suécia, encontraram maior abundância e diversidade de Diptera do que outras ordens. Dentre os dípteros, Chironomidae apareceu como a segunda família com maior número de espécies (16spp.), além de elevada abundância.

Em Ceropegia também foram encontrados espécimes de Chironomidae, considerados visitantes florais cuja capacidade de realizar polinização não é confirmada (OLLERTON et al., 2008). 30

Culicidae

“Mosquitoes”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 941 sp., 24 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Os mosquitos são conhecidos pelo fato de as fêmeas realizarem hematofagia, utilizando o sangue para o desenvolvimento de seus ovos (fig.6). Devido a este hábito, podem veicular patógenos, como os causadores da malária. Para obterem energia, tanto os machos como as fêmeas obtém açúcares especialmente de fontes vegetais, como o néctar (MÜLLER; SCHLEIN, 2006).

Em machos de Culicidae hematófagos se observa a perda ou a redução de partes das peças bucais que são perfurantes. Estas adaptações ocorrem em ambos os sexos em espécies que se alimentam obrigatoriamente de néctar (KRENN; PLANT; SZUCSISH, 2005).

Müller e Schlein (2006) testaram a atratividade de flores de algumas espécies de árvores no deserto de Israel. Durante o período de maior escassez de fontes de açúcar, estas flores atraíram grande quantidade de uma espécie de mosquito (Anopheles sergentii (Theobald)).

Jhumur, Dotterl e Jurgens (2006) estudaram as respostas de Culex pipiens pipiens L. a odores florais que são tipicamente encontrados na planta Silene otites (L.) Wibel (polinizada por mosquitos e mariposas) e outras espécies desse gênero.

Na Austrália há diversos registros de Orquidaceae (gêneros Pterostylis e Habenia) polinizadas por mosquitos, especialmente do gênero Culex (ARMSTRONG, 1979, p.473).

Tangmitcharoen et al. (2006) coletaram um espécime de Culicidae do gênero Culex em Tectona grandis L. f.( Verbenaceae) na Tailândia, porém estes não foram considerados polinizadores. Momose et al. (1998) encontraram culicídeos em plantas das famílias Burmanniaceae, Gnetaceae e Triuridaceae na Malásia, enquanto Dutra e Machado (2001), encontraram-nos em Stenolobium stans (Juss.) Seem (Bignoniaceae), em São Paulo. 31

Na Polônia, Zych, Niemczyc e Niemirski (2007) encontraram culicídeos visitando a espécie Angelica sylvestris L. (Apiaceae). Já Listabart (2001) observaram estes insetos em inflorescências de Hyospathe elegans Mart. (Arecaceae), na Amazônia peruana.

Simuliidae

“Black flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 235 sp., 5 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Os simulídeos são conhecidos popularmente como borrachudos; são dípteros de cor escura, que possuem pernas longas, asas largas e aspecto corcunda (fig.7) (BORROR; DELONG, 1969). As fêmeas realizam hematofagia, o que pode causar grande incômodo, pois as picadas são doloridas e podem causar reações alérgicas; possuem importância médico-veterinária, devido á transmissão de filárias humanas (Onchocerca volvulus (Leuckart) e Mansonella ozzardi (Manson). Em áreas rurais e turísticas são alvo de controle (MEDEIROS et al., 2008).

As larvas dos simulídeos ocorrem em águas correntes, e se fixam em pedras, por exemplo; empupam em estojos cônicos, presos a objetos na água. Os adultos são encontrados com muita frequência próximos de cursos d’água (BORROR; DELONG, 1969).

Makrodimos et al. (2008) registraram simulídeos visitando flores na região alpina da Grécia. Na Amazônia, Medeiros et al. (2008) registraram pela primeira vez Simuliidae do gênero Cerqueirellum transportando polinários de Tessada (Asclepiadoideae, Apocynaceae), presos ao aparelho bucal. Assim, demonstra-se que as fêmeas de simulídeos não são apenas vetores de parasitas. Esses insetos são capazes de carregar os polinários, percorrendo grandes distâncias durante suas poucas semanas de vida, podendo representar importantes polinizadores dessas plantas. 32

4.2.1.4 Bibionomorpha

Bibionidae

“March flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 169 sp., 8 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Os Bibionidae adultos são encontrados em regiões de vegetação rasteira, arbustiva ou florestas, onde geralmente se alimentam de néctar e pólen (GUARIDO, 2010). São geralmente pretos, com corpo robusto e antenas relativamente curtas, sendo que muitos têm manchas amarelas ou vermelhas (fig.8). Os adultos são encontrados principalmente sobre as flores e ás vezes são muito abundantes. Suas larvas vivem em matéria vegetal em decomposição e raízes de plantas (BORROR; DELONG, 1969).

Witter e Blochtein (2003), em estudo realizado em Candiota, RS, coletaram Bibionidae em flores de cebola (Allium cepa L.- Alliaceae). Na cultivar Crioula Alto Vale foram coletados 793 indivíduos, e na Bola Precoce, 69 espécimes. Cerana (2004) coletou bibionídeos do gênero Dilophus em flores de Mikania urticifolia Hook et Arn. (Asteraceae), na localidade de Alto Gracia (Argentina).

Lehnebach e Robertson (2004) observaram na Nova Zelândia a visitação de Dilophus nigrostigmus, (Walker, 1848) a única espécie sugerida como polinizadora de Earina mucronata (Orquidaceae). Estes dípteros não foram observados transportando polínias, porém o tamanho de seu corpo e a probóscide altamente modificada sugerem que eles são capazes de realizar polinização. A eficiência de polinização de outras espécies de Dilophus é considerada baixa, o que explica a baixa taxa de frutificação verificada em E. mucronata.

Howlett et al. (2009) compararam a quantidade dos visitantes florais observados e coletados com armadilhas, na Nova Zelândia. Para a cultura conhecida como pak choi (Brassica rapa var. chinensis (L.) Hanelt ) a espécie Dilophus nigrostigma foi o visitante mais abundante. 94,6% dos insetos capturados eram dípteros, e destes a grande maioria eram indivíduos desta espécie de Bibionidae. 33

Outras famílias de moscas que também ocorreram foram Anthomyiidae, Muscidae e Syrphidae.

Bibionidae são visitantes florais de famílias como Asteraceae, Schrophulariaceae, Onagraceae e Myrtaceae (PRIMACK, 1983).

Em trabalho realizado nos arredores do Campus da Universidade Federal de Pelotas, em Capão do Leão, RS e no município de Canguçu, RS, constatou-se a predominância de dípteros de Bibionidae entre os visitantes da espécie Eryngium horridum Malme. (Apiaceae), conhecida como caraguatá. A família Syrphidae foi a segunda em número de indivíduos coletados (REICHERT et al., 2010).

Cecidomyiidae

“Gall midges”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 360 sp., 130 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Esta é uma família bastante diversificada de Nematocera, que surgiu no Cretáceo e diversificou-se intensamente com o surgimento das angiospermas. Agrupa espécies fungívoras, fitófagas e predadoras (fig.9) (MAIA, 2005).

A maioria dos cecidomiídeos possui aparelho bucal próprio para se alimentar de líquidos. Adultos de vida mais longa o fazem, utilizando água e néctar. A maior parte das espécies causadoras de galhas provavelmente não se alimenta na fase adulta (SOUZA, 2006).

Alguns gêneros, como Clinodiplosis e Mycodiplosis, são provavelmente polinizadores naturais do cacau, na América Central. Seu comportamento de visitação floral e adaptações como pernas com armadilhas de pólen e cerdas abdominais evidenciam este fato (SOUZA, 2006). Algumas espécies visitam flores pequenas e tubulares de Saxifragaceae e Asteraceae, que apresentam néctar exposto. Adultos de Chauliodontomyia comumente visitam inflorescências de gramíneas neotropicais do gênero Pariana (Poaceae) (SOUZA, 2006). 34

Segundo Larson et al. (2001), cecidomíideos são tidos como polinizadores de algumas espécies de Siparuna (Monimiaceae). Suas flores possuem um abrigo floral (velum), com um pequeno poro, por onde as fêmeas ovipositam. Isso ocorre apenas nas flores masculinas, cujos poros são compatíveis com o tamanho do ovipositor desses insetos. A polinização ocorre porque estes ficam com pólen aderido no abdome, e o transferem para flores femininas, quando tentam ovipositar nelas. Tal relação demonstra uma adaptação e um processo de coevolução entre a planta e os insetos (SOUZA, 2006).

Tangmitcharoen et al. (2006) coletaram cecidomiídeos em Tectona grandis L. f. na Tailândia, sendo estes insetos considerados não polinizadores. Na Malásia, Sakai, Kato e Nagamasu (2000) coletaram Contarinia sp. em Artocarpus (Moraceae), onde foram praticamente os únicos visitantes. As fêmeas ovipositaram nas flores, nas quais se encontrou numerosas larvas e pupas; nas inflorescências masculinas destas árvores ocorre um fungo do gênero Choanephora sp. , dos quais estes dípteros se alimentam. Este é o primeiro caso de polinização no qual os fungos exercem uma participação indispensável.

Luo et al. (2010) verificaram que pelo menos duas espécies de Illicium (Schisandraceae), na China, são exclusivamente polinizadas por Clinodiplosis (Cecidomyiidae). Os insetos utilizam as flores como local de reprodução, e não para alimentarem-se de néctar. As flores apresentam termogênese, e o aquecimento pós- antese parece beneficiar o desenvolvimento larval desses dípteros. Estudos de outros autores já demonstraram que cecidomiídeos do gênero Megommata, que se alimentam de pólen, são polinizadores exclusivos de duas espécies dessa família.

Mycetophilidae

“Fungus gnats”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 748 sp., 50 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Dípteros bastante comuns, de aspecto semelhante a mosquitos, são encontrados em lugares úmidos e algumas espécies são consideradas pragas em cultivos de cogumelos (fig.10) (BORROR; DELONG, 1969). 35

Kylin (2001) observou micetofilídeos visitantes do fungo mixomiceto Brefeldia maxima (Fries) Rost. (Stemonitaceae) na Polônia; eles foram observados emergindo e ovipositando no fungo, enquanto Bombyliidae agregaram-se para alimentar-se de exudados liberados pelo corpo de frutificação imaturo.

Micetofilídeos foram observados por Barr-Ness, Kirkpatrick e McQuillan (2006) em árvores de Eucalyptus obliqua L’Hér. (Myrtaceae), na Austrália.

Em Arisaema (Araceae), Vogel e Martens (2000) coletaram diversos gêneros (Mycetophila, Zelmira e Neoplatyura, entre outros). A atração dos insetos é olfativa, visual e tátil, pois as flores “imitam” as características de fungos, onde estes insetos geralmente acasalam e ovipositam. Eles ficam aprisionados no interior da flor, onde ao tentar escapar, podem adquirir pólen e transferi-lo aos estigmas, e geralmente morrem sem conseguir escapar.

Sciaridae

“Dark-winged fungus gnats”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 193 sp., 29 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Dípteros que se assemelham muito aos Mycetophilidae, com a diferença que seus olhos tocam-se abaixo da base da antena, enquanto nos Mycetophilidae isso ocorre acima da base das antenas (fig.11). Os insetos adultos preferem hábitats sombrios e úmidos, e as larvas alimentam-se de fungos, plantas em decomposição e em alguns casos, raízes de plantas. Certas espécies atacam cogumelos. (HALL; GERHARDT, 2002).

Vogel e Martens (2000) coletaram insetos dessa família, principalmente do gênero Bradysia, nas flores de Arisaema. Foram coletados 311 espécimes, sendo quase 70% machos.

Elberling e Olesen (1999) coletaram Sciaridae na Suécia, onde esta foi uma das famílias de dípteros com maior abundância e diversidade, com 12 espécies (Bradysia, Corynoptera e Lycoriella, principalmente). O maior número de insetos (17) 36

coletados pertencia à espécie Lycoriella curvispina Tuomikoski, coletada em Diapensia lapponica L. (Diapensiaceae)

Na orquídea Lepanthes glicensteinii Luer, na Costa Rica, Blanco e Barboza (2005) observaram Sciaridae realizando pseudocópula e atuando como polinizadores efetivos. Em Acianthera (Orquidaceae), no Paraná, foram registrados Bradysia e Zygoneura, que deslocaram polinários e atuaram como polinizadores efetivos. Já Octomeria (Orquidaceae) foi polinizada somente por quatro espécies de Bradysia, como observaram Barbosa, Melo e Borba (2009) em Minas Gerais.

A espécie Bradysia floribunda Mohrig, 2003 foi registrada em orquídeas do gênero Lepanthes, nas quais apenas os machos eram atraídos, realizavam pseudocópula e conseguiam efetuar a polinização (BLANCO; BARBOZA, 2005).

Ruik et al. (2008) encontrou Sciaridae em Aristolochia pallida Willd. (Aristolochiaceae), na região mediterrânea, porém estes não foram seus polinizadores efetivos.

Scrivanti, Bernardello e Anton (2008) registraram visitação de duas espécies de Sciaridae em Bothriochloa alta (Hitchc.) Henrard (Poaceae), na Argentina, juntamente com espécies de Hemiptera e Coleoptera, considerados os visitantes mais abundantes. Esta planta contém estruturas produtoras de óleos essenciais, especialmente terpenos, os quais se acreditam terem diversas funções, como defesa contra injúrias e agentes patogênicos a atração de polinizadores.

4.2.2 BRACHYCERA

4.2.2.1 Stratiomyomorpha

Stratiomyidae

“Soldier flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 841 sp., 160 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). 37

Os dípteros desta família podem ser conspicuamente achatados e frequentemente apresentam reflexos metálicos (fig.12). Os adultos em geral são encontrados repousando sobre a vegetação ou alimentando-se em flores, geralmente próximo ao hábitat larval, em áreas pantanosas ou próximo ás margens de rios e lagos (PONCIO, 2006).

As peças bucais desses insetos são capazes de moer, o que indica uma preferência por alimentos granulares, daí alguns poderem alimentar-se de néctar, enquanto outros provavelmente consomem grãos de pólen (PONCIO, 2006). É uma das famílias de dípteros com maior quantidade de espécies de visitantes florais (PROCTOR; YEO; LACK, 1996).

Souza-Silva, Fontenelle e Martins (2001b) observaram que Stratiomyidae visitaram principalmente a espécie Baccharis trinervis Pers. (Asteraceae), em Minas Gerais. Três espécies foram identificadas: Hedriodiscus pulcher (Wiedemann), Labostigmina fenestrata (Thompson) e Hoplitimyia mutabilis (Fabricius), sendo esta a mais abundante. Neste estudo, esta família apresentou a menor riqueza de espécies (em relação á outras famílias) e visitou plantas das famílias Boraginaceae, Asteraceae e Sapindaceae.

Tangmitcharoen et al. (2006) encontraram a espécie Ptecticius australis Schiner, 1868 em plantações de Tectona grandis L. f. , onde foi considerada potencial polinizadora. Já Ptecticus e Hermetia foram considerados não polinizadores.

Em Lecythis poiteaui Berg (Lecythidaceae), planta das florestas chuvosas da Guiana Francesa cujos principais polinizadores são morcegos, foram registradas duas espécies de moscas da família Stratiomyidae no estágio larval (Ptecticus nigrifrons Enderlein e Ptecticus sp.), o que é incomum em flores. A emissão de odores pútridos pelas flores foi o principal fator de atração (FEINSTEIN et al., 2008).

Stratiomyidae foram considerados polinizadores ocasionais de Myrciaria dubia (H.B.K.) McVaugh (Myrtaceae), conhecida como camu-camu no Pará (MAUÉS; COUTURIER, 2002). Morellato (2006) também registrou estes insetos em mirtáceas do gênero Eugenia. 38

Em Combretum (Combretaceae), na Mata Atlântica e Caatinga foram visitantes raros e pilhadores (QUIRINO; MACHADO, 2001). Em Stenolobium stans (Juss.) Seem estes dípteros foram observados consumindo néctar (DUTRA; MACHADO, 2001).

Saeed et al. (2008) observaram Stratiomyidae em casas de vegetação no Paquistão, onde foram visitantes de Allium cepa L. (cebola). Do total de visitantes, 87% corresponderam a Diptera, e os restantes, a Hymenoptera. A maioria dos dípteros pertencia á família Syrphidae, mas também ocorreram espécies de Calliphoridae, Sarcophagidae e Muscidae. Na região estudada, as populações de polinizadores têm se reduzido drasticamente, devido ao uso contínuo de pesticidas e a perda de habitats naturais.

D'Ávila (2006) encontrou estes visitantes em plantas do Cerrado, em São Paulo, onde foram visitantes pouco frequentes.

4.2.2.2 Tabanomorpha

Acroceridae

“Small-headed flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 50 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Dípteros bastante raros, de aspecto algo corcunda e de cabeça muito pequena (fig.13). Alguns possuem probóscide longa e estreita e obtém alimento em flores; outros, porém, não têm possuem este órgão e aparentemente não se alimentam no estágio adulto. As larvas são parasitos internos de aranhas (BORROR; DELONG, 1969).

Em Geranium robertianum L. (Geraniaceae), Barkent e Schlinger (2008) registraram a visitação de Eulonchus sapphirinus (Osten Sacken 1877). Nas flores tubulares de Stachytarpheta maximiliani Scham (Verbenaceae), conhecida como gervão, Barbola et al. (2006) observaram no Paraná que esses insetos transportando pólen na parte ventral do corpo. 39

Carvalho e Machado (2006), estudando a orquídea Rodriguezia bahiensis Rchb.f., em Pernambuco, fizeram o primeiro registro de Acroceridae (Philopota) em Orquidaceae, que foram considerados polinizadores efetivos, porém com baixa frequência de polinização. Pinheiro et al. (2008) encontraram duas espécies dessa família, visitantes de duas espécies do gênero Vernonia (Asteraceae), no Parque Estadual do Itapuã, RS.

A espécie Lasia purpurata Bequaert (fig.14) foi descrita em 1933, em Oklahoma, EUA, visitando flores de Asclepias tuberosa L. Os adultos, com probóscides longas, frequentemente são vistos se alimentando de néctar desta planta (UARK.EDU, 2010).

Nemestrinidae

“Tangle-veined flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 46 sp., 4 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). São dípteros de corpo robusto, encontrados em campos abertos com vegetação bastante alta (fig.15). Costumam pairar persistentemente e voar de forma rápida (BORROR; DELONG, 1969). Suas larvas são endoparasitas de gafanhotos e besouros imaturos (HINTON, 1981).

Nemestrinidae é uma família primitiva, que provavelmente foi uma das primeiras famílias de dípteros a se alimentar do néctar de angiospermas primitivas, no Cretáceo Inferior. Suas maiores populações são conhecidas na Austrália, sul da África, Chile e Argentina (DEVOTO; MEDAN, 2006).

A espécie Moegistorhynchus longirostris Wiedemann apresenta a mais longa probóscide em relação ao corpo dentre todos os polinizadores conhecidos. Esta espécie utiliza o néctar de cerca de 20 espécies de plantas da costa oeste da África do Sul, como Lapeirousia anceps (L. f.) (Iridaceae) As plantas visitadas possuem características florais convergentes: flores de cor pálida e guias de néctar (PAUW ; STOFBERG; WATERMAN, 2009). 40

O gênero Trichophthalma (subfamília Nemestrininae) ocorre na Austrália e África do Sul, sendo o único caso na família com distribuição disjunta (tipicamente Gondwanica); estes insetos apresentam probóscide sempre bem desenvolvida. Devoto e Medon (2006) registraram as preferências florais desse gênero na Patagônia argentina, onde nove espécies foram encontradas em plantas da família Asteraceae e Rhamnaceae, entre outras; algumas flores tinham formato tubular, outras de disco côncavo ou forma de sino.

Na África do Sul há vários estudos sobre Nemestrinidae. Segundo Johnson (2006) as flores polinizadas por moscas de probóscide longa (famílias Nemestrinidae e Tabanidae) são particularmente prevalentes neste país. Por exemplo, as orquídeas Brownleea galpinii ssp. Major (Bolus) H. P. Linder e Disa cephalotes ssp. Cephalotes Rchb.f., são polinizadas exclusivamente por moscas de probóscide longa, pertencentes ás famílias Nemestrinidae (Prosoeca sp.) e Tabanidae, que consomem principalmente o néctar das flores de Scabiosa (Iridaceae), cujas flores parecem ser mimetizadas pelas orquídeas (JOHNSON; ALEXANDERSSON; LINDER, 2003).

Johnson e Steiner (2000) registraram Prosoeca ganglbaueri Lichtwardt (Nemestrinidae), polinizando Orquidaceae (Disa oreophila H. Bolus subsp. erecta e Brownleea macroceras Sond.). Johnson (2006) observou que Disa scullyi Bolus, uma orquídea considerada criticamente em perigo, foi polinizada por P. ganglbaueri. As flores, que produzem grandes quantidades de néctar diluído, apresentam comprimento da corola (42mm) compatível com o tamanho da probóscide da mosca (40mm). Embora não sejam comuns no local estudado, elas apresentaram considerável fidelidade, o que resultou em altos níveis de remoção de pólen (aderência na base da probóscide).

P. ganglbaueri é considerada uma espécie chave em certas regiões montanhosas da África do Sul, sendo que pelo menos quatro espécies de orquídeas do gênero Disa dependem dessa mosca para a sua polinização (JOHNSON, 2006).

Anderson e Johnson (2007) investigaram o mutualismo especializado entre Zaluzianskya microsiphon K. Schum (Scrophulariaceae) e P. ganglbaueri. Os resultados demonstraram covariação entre o tamanho das flores e da probóscide das moscas ao longo da distribuição geográfica. 41

Plantas do gênero Babiana (Iridaceae), foram visitadas por Prosoeca (GOLDBLATT; MANNING, 2007), bem como plantas da família Plectranthus (Lamiaceae) (POTGIETER; EDWARDS; VAN STADEN, 2009). Marxen et al. (2009) encontraram Prosoeca longipennis visitando Tritoniopsis (Iridaceae).Nas ilhas de Chiloé, no Chile, Smith et al. (2005) encontraram Nemestrinidae entre os visitantes florais.

Tabanidae

“Horse flies” ou “deer flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 1009 sp., 52 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Conhecidas como mutucas, estas moscas têm ampla distribuição geográfica e são essencialmente hematófagas, daí sua importância como vetores de doenças, principalmente em equinos (fig.16) (NEVES, 2005). Os adultos podem ser encontrados em locais úmidos, como pântanos e lagoas; a maioria voa bem, podendo deslocar-se alguns quilômetros (BORROR; DELONG, 1969).

Tabanidae foram registrados como visitantes de Tapirira guianensis Aubl. (Anacardiaceae), em Minas Gerais (LENZA; OLIVEIRA, 2005) e em Ipomoea grandiflora (L. f) Lam. e Ipomoea nil (L.) Roth (Convolvulaceae), em São Paulo (MAIMONI- RODELLA; YANAGIZAWA, 2007).

Moscas do gênero Tabanus foram visitantes frequentes de Myrtillocactus schenckii (J. A. Purpus) Britton & Rose (Cactaceae), cujos frutos são colhidos pela população no México. Estes insetos foram observados transportando pólen (ORTÍZ et al., 2010).

Indivíduos da espécie Mycteromia conica visitaram Chloraea bletioides Lindl (Orquidaceae) no Chile e foram observadas carregando polínias aderidas a seus corpos (HUMAÑA; CISTERNAS; VALDÍVIA, 2008). Na África do Sul e Madagascar, Philoliche aethiopica (Thunberg) visitou orquídeas do gênero Brownleea (LARSEN et al., 2008). 42

Na África, a espécie Philoliche aethiopica visitou flores de Watsonia lepida N.E. Br. (Iridaceae), juntamente com himenópteros; cerca de 80 indivíduos foram observados. Em Dierama luteoalbidum Verdoorn (Iridaceae), Agapanthus campanulatus Leighton (Agapanthaceae) e Pentanisia prunelloides (Klotzsch ex Eckl. & Zeyh.) (Rubiaceae) foram observados poucos indivíduos desta espécie. Na mesma região, também ocorreram Tabanocella denticornis (Wiedemann) e Tabanus taeniatus (Macquart) em flores de Eucomis comosa (Houtt.) (Hyacinthaceae), cujos tubos florais são rasos (JOHNSON; HARRIS; PROCHES, 2009).

4.2.2.3 Asiloidea

Bombyliidae

“Bee flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 681 sp., 63 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002).

Os Bombyliidae estão entre os visitantes florais mais especializados (fig.17). Há espécies de probóscide curta, que visitam flores com o néctar mais exposto, e espécies com probóscide longa, com até 12mm; estas são mais especializadas e conseguem retirar o néctar de flores tubulares, como as do gênero Calytrix (Myrtaceae), que também são visitadas por lepidópteros (ARMSTRONG, 1979). As fêmeas dessa família, juntamente com alguns Tachinidae, são membros do grupo dos poucos dípteros que utilizam o pólen como alimento (GILBERT; JERVIS,1998).

A evolução de Bombyliidae é considerada intimamente relacionada à das espermatófitas (plantas com sementes), pois são visitantes florais regulares. Szucsich e Krenn (2002) comparam as probóscides de duas espécies: Hemipenthes morio (Linnaeus 1758), de probóscide curta (caráter plesiomórfico, ou seja, primitivo) e Bombylius major Linnaeus 1758, com probóscide longa (caráter apomórfico, ou seja, derivado). Ambas as espécies alimentavam-se de pólen e apresentaram diferenças quanto ás estruturas labelares e de sucção (na primeira espécie, há um mecanismo de absorção semelhante á uma esponja, já na segunda o aparelho bucal é sugador). 43

Estudos mostram que os bombilídeos utilizam a visão para encontrar as flores, voando rapidamente, em linha reta entre elas e sempre na mesma direção, independente do vento. A maioria visita várias espécies de plantas: por exemplo, moscas do gênero Bombylius são encontradas tanto em flores de tubo longo (Pulmonaria spp), como de tubo curto, como Salix spp (WENDT, 2005).

Kearns (1992) observou nas Montanhas do Colorado, Estados Unidos (EUA), que os dípteros da família Bombyliidae tornam-se raros em altitudes elevadas, o que provavelmente se deve á redução na abundância de alimento para as larvas. Eles também exercem importante papel como polinizadores em regiões semi-áridas, como Israel e África do Sul (JOHNSON; DAFNI, 1998). De Clavijo (2005, p.122) encontrou na Espanha dípteros do gênero Usia (Bombyliidae) como visitantes da planta Calendula arvensis L. (Asteraceae).

Yoshihara et al. (2010) analisaram, na Mongólia, as alterações provocadas por buracos construídos por marmotas; observou-se que Bombyliidae foram atraídos por estas construções, devido ao aumento do número de flores e por torná-la mais conspícuas pela sua elevação acima da vegetação circundante e remoção da vegetação.

Na Grécia, Gumbert e Kunze (2001) observaram que a espécie Orchis boryi Reichenb. fil. foi visitada por bombilídeos e, em menor proporção por sirfídeos. Porém os polinizadores primários desta espécie são himenópteros, que assim como os dípteros, são atraídos pela possibilidade de encontrar pólen e néctar; no entanto, estas plantas não oferecem estes recursos, caracterizando um mimetismo de recursos. Bombyliidae inseriam suas probóscides nas flores, mas não removiam polinários porque sua língua era tão longa e estreita que sua cabeça não entrava na flor. Já Syrphidae foram observados no topo das inflorescências, mas nunca realizaram legítima visitação floral.

Bombyliidae são visitantes de Chaetanthera euphrasioides Kuntze (Asteraceae), nos Andes chilenos (ARROYO et al., 2006); Acacia (Fabaceae), na África e Austrália (TYBIRK, 1993) e Stachytarpheta maximiliani Scham.(Verbenaceae), no Paraná, onde o pólen ficou aderido ao aparelho bucal das moscas. 44

Roitman (1999) registrou a visitação de uma espécie de Bombyliidae em Grindelia covasii Bartoli et Tortosa (Asteraceae), na Argentina. No Japão, Osada et al. (2003) encontraram Bombyliidae visitando espécies da floresta temperada, dentre elas, as da família Ericaceae.

Em Minas Gerais, Souza-Silva, Fontenelle e Martins (2001b) encontraram Ligyra morio (Fabricius) visitando flores de Waltheria americana (L.) (Sterculiaceae) e Cordia verbenacea (D.C.) (Boraginaceae); Phthiria visitaram Stachytarpheta cajenensis (C. Ham) (Verbenaceae) e Sida (Malvaceae), enquanto Villa foram encontrados em Baccharis trinervis e Mikania salviaefolia (Gardn) (Asteraceae).

Pinheiro et al. (2008) encontraram dois exemplares de uma espécie de Bombyliidae em Lithraea brasiliensis Marchand (Anacardiaceae). Gumbert e Kunze (2001) observaram membros dessa família visitando Orchis boryi Reichenb. Fil. (Orchidaceae), planta endêmica da Grécia.

Bombyliidae foram visitantes da espécie Narcissus papyraceus Ker Gawl (Amaryllidaceae), juntamente com Syrphidae, que realizaram a maioria das visitas, no Estreito de Gibraltar (PÉREZ-BARRALES; ARROYO; ARMBRUSTER, 2007).

Indivíduos do gênero Systoechus sp. visitaram, em baixa freqüências, as flores de Eriosema distinctum N.E.Br. (Fabaceae), na África; os visitantes mais abundantes foram himenópteros. No mesmo ambiente, estes dípteros foram os visitantes mais abundantes de Pentanisia prunelloides Klotzsch ex Eckl. & Zeyh (Rubiaceae) (JOHNSON; HARRIS; PROCHES, 2009).

Mydidae

“Mydas flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 78sp. 14 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Esta família antiga e amplamente distribuída contém 355 espécies em 65 gêneros, sendo que 23 ocorrem no Novo Mundo (CANNINGS, 2006, p.58). 45

Os Mydidae são brachíceros elegantes, de tamanho médio a grande. São mais abundantes e diversos em regiões áridas do mundo (fig.18). Infrequentemente encontrados na fase adulta, pouco se sabe sobre sua biologia, mas sabe-se que as larvas de algumas espécies aparecem como predadores subterrâneos de formigas. Esparsamente pilosos, muitas vezes são semelhantes a vespas ou a Asilidae (RODRIGUES, 2008).

Adultos podem ser predadores, mas os machos podem se alimentar em flores, enquanto as fêmeas parecem se valer apenas de lipídeos acumulados em seus abdômens. Certas espécies não se alimentam, pois apresentam aparelho bucal vestigial (RODRIGUES, 2008).

A família Mydidae é relacionada á Apioceridae, moscas conhecidas como “flower-loving flies”. Alguns táxons antes pertencentes á Apioceridae (justamente os responsáveis por seu nome comum em inglês) foram reclassificados em Mydidae (CANNINGS, 2006; DIKOW, 2010).

Empidoidea

Empididae

“Dance flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 340 sp., 35 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Em geral, os membros dessa família são encontrados na vegetação em locais úmidos, em troncos de árvores ou superfície da água, e apresentam comportamento reprodutivo bastante interessante, com “presentes nupciais” (fig.19). Os adultos estão associados ao controle populacional de outros artrópodes, incluindo os próprios dípteros. Certas espécies são nectarívoras e promovem a polinização de plantas (COLAVITE, 2010).

Pinheiro et al. (2008) registraram uma espécie de Empididae como visitante floral em Baccharis sp. Wolff, Meve e Liede-Schumann (2008) registraram no Equador visitas á Orthosia ollemanni (Asclepiadoideae) vários Empididae, porém nenhum foi 46

visto transportando polinárias. Suas flores planas e abertas são preferencialmente polinizadas por moscas, devido a suas peças bucais curtas.

Segundo Elberling e Olesen (1999) esta é uma das famílias mais abundantes de dípteros em certas áreas da Suécia. Ela também figurou entre os visitantes de Linnaea borealis L. (Linnaeaceae), na Grã-Bretanha, onde foram os principais visitantes (SCOBIE; WILCOCK, 2009).

Há registros de Empididae no Colorado, EUA, onde visitaram as flores de Linum lewisii (Pursh) (Linaceae) (KEARNS; INOUYE, 1994) e em Acacia meamsii De wild (Fabaceae), planta conhecida como acácia negra, em Butiá, RS.

Woltt, Meve e Liede-Schumenn (2008) registraram Empididae na subfamília Asclepiadoideae, no Equador; Smith et al. (2005) observaram estes visitantes nas ilhas Chiloé, Chile.

4.2.3 CYCLORRHAPHA

4.2.3.1 Aschiza

Phoridae

“Hump-backed flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 225 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Os forídeos são moscas de tamanho diminuto (0,5-5,5mm), que se caracterizam pelo aspecto corcunda (fig.20). Os adultos ocorrem mais frequentemente onde há vegetação em decomposição; as larvas podem viver em matéria orgânica em decomposição ou em fungos; podem ser endoparasitas de outros insetos ou ainda vivem em associação (parasitismo ou comensalismo) em ninhos de formigas, abelhas ou cupins (BORROR; DELONG, 1969).

Phoridae foram observados como visitantes de Hyospathe elegans Mart. (Arecaceae) no Peru (LISTABART, 2001). 47

Plantas do gênero Aristolochia (Aristochiaceae) são visitadas por forídeos. Por exemplo, A.inflata H. B. & K. , no Panamá (SAKAI, 2002) e A.pallida Wild. no Mediterrâneo (RULIK et al., 2008) são polinizadas por Megaselia (Phoridae), assim como A.tagala (Cham.), na Índia (MURUGAN; SHIVANNA; RAO, 2006).

Em Aristolochia argentina Griseb. (Aristolochiaceae), na Argentina, Trujillo e Sérsic (2006) observaram fêmeas do gênero Megaselia (Phoridae). O perianto em forma de armadilha prende os insetos em seu interior por 24 horas. Os dípteros são os principais insetos encontrados como polinizadores de plantas do gênero

Aristolochia. Sabe-se que muitas espécies do gênero Megaselia ocorrem em uma variedade de materiais vegetais e animais em decomposição.

Na Espanha, Berjano et al. (2009) constatou que Phoridae foram os principais polinizadores de Aristolochia paucinervis Pomel. Todos pertenciam ao gênero Megaselia e cerca de 20% dos indivíduos transportavam pólen. Outras famílias de dípteros também visitaram esta planta, como Sciaridae, Chironomidae e Cecidomyiidae, porém estas raramente transportavam pólen e grande proporção morria dentro das flores. Phoridae do mesmo gênero também visitaram A. baetica L., representando o segundo grupo mais abundante depois dos drosofilídeos.

Em Orquidaceae também há registros de visitação de Phoridae, como verificado por Borba e Semir (2001) em Pleurothallis, onde os insetos realizaram polinização e oviposição nas flores. Filho (2007) registrou os gêneros Megaselia e Conicera como polinizadores efetivos de Acianthera, no Paraná.

4.2.3.2 Syrphoidea

Syrphidae

“Flower flies” ou “hoverflies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 1637 sp., 82 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). 48

A família Syrphidae é considerada a mais importante entre os dípteros polinizadores (fig. 21 e 22) A maioria dos adultos dessa família são visitantes florais e consomem néctar e/ou pólen; em várias espécies, as fêmeas necessitam de aminoácidos presentes no pólen para que ocorra o amadurecimento de seu sistema reprodutivo (MORALES; KÖHLER, 2006). Alguns sirfídeos são capazes de consumir fontes alternativas de energia, como o “honeydew” (OWEN, 1991, apud MARINONI; BONATTO, 2002).

As larvas apresentam uma grande variedade de hábitats e hábitos. Podem ser entomófagas, predadoras principalmente de afídeos; mirmecófagas; saprófagas terrestres; fitófagas ou detritívoras. Devido a esse fato, os sirfídeos apresentam grande potencial como bioindicadores de condições ambientais e no controle biológico de afídeos (MARINONI; BONATTO, 2002).

Gilbert (1981 apud MORALES; KÖHLER, 2008) observou diferenças entre as espécies da família Syrphidae que se alimentam de pólen e de néctar: as que consomem pólen possuem probóscide curta e labelo largo; já as que consomem néctar têm probóscide longa e labelo relativamente curto. Quanto ás espécies que se alimentam tanto de pólen como de néctar, possuem formas intermediárias ou se parecem com ás que se alimentam de néctar.

A família Syrphidae é composta de três subfamílias, Syrphinae, Eristalinae e Microdontinae, sendo que a maioria dos integrantes das duas primeiras são visitantes florais e ás vezes podem consumir o honeydew (MARINONI; MORALES; SPALER, 2007).

Segundo Branquart e Hemptinne (2000), os adultos de Syrphinae não mostram fortes preferências florais, mas retiram pólen e néctar de plantas nativas com grandes inflorescências e corola plana, como Apiaceae, Asteraceae, Ranunculaceae e Rosaceae. Poucos colonizam com sucesso áreas abertas e antropizadas, como ocorre com Episyrphus balteatus De Geer, 1776, por exemplo. Conforme observado pelos autores, esta e outras espécies são polífagas e apresentam probóscide alongada e corpo estreito, o que lhes permite acessar flores com corola curta ou tubular. 49

Em Rubus chamaemorus L. (Rosaceae), no Canadá, Brown e McNeil (2009) notaram a importância de Syrphidae e Muscidae como visitantes; embora diversas famílias de Diptera tenham ocorrido estas duas tiveram abundância muito superior. Os dípteros foram sugeridos como os principais polinizadores desta planta. Certas adaptações sugerem um favorecimento á polinização por este grupo, como flor de corola aberta, com anteras e estigmas posicionados de modo a aumentar o contato com o corpo de pequenos visitantes.

Makrodimos et al. (2008) observaram na Grécia, em uma comunidade alpina, que os dípteros responderam por quase 40% das visitas, predominando a família Syrphidae. A maioria das flores era não especializada, com coloração pálida, ao que se atribui a dominância de Diptera e ausência de abelhas sociais. A espécie Galium anisophyllon Vill. (Rubiaceae), com flores brancas e corola aberta, recebeu a maior porcentagem de visitas de dípteros (sirfídeos), chegando a quase 90%.

Dinkel e Lunau (2001) utilizaram flores artificiais para verificar como os imagos do sirfídeo Eristalis tenax se orientam por meio de guias florais. As manchas que mimetizam visitantes florais atraem os insetos que buscam acasalar-se e as manchas amarelas mimetizam pólen e fizeram com que as moscas estendessem a probóscide.

Sirfídeos da subfamília Eristalinae foram considerados polinizadores de Chironia krebsii Griseb. (Gentianaceae), na África. Assim como os himenópteros, que também visitaram esta espécie, tiveram baixa freqüência de visitação (JOHNSON; HARRIS; PROCHES, 2009).

Romero e Vasconcelos Neto (2005) observaram, em Jundiaí, SP, visitantes da família Syrphidae, juntamente com lepidópteros e himenópteros, na espécie Trichogoniopsis adenantha (DC) (Asteraceae). Os sirfídeos foram os visitantes mais frequentes. Na Serra da Bocaina, SP, Freitas (2002) avaliou 107 espécies de plantas, verificando que cerca de 30% eram polinizadas por dípteros. Os sirfídeos foram importantes polinizadores nessa comunidade, principalmente as espécies do gênero

Toxomerus (T. watsoni (Curran, 1930) polinizou 21 espécies). Dípteros de outras 50

famílias foram representados principalmente por Tachinidae e Bombyliidae, que foram em geral copolinizadores de plantas generalistas. Sirfídeos dos gêneros Melangyna e Sapromyza, além da espécie Triglyphus fulvicornis Bigot foram observados visitando as flores de Trimenia moorei (Oliv.). Philipson (Trimeniaceae), juntamente com himenópteros e coleópteros, na Austrália. Análises microscópicas indicaram a presença de pólen de T. moorei na cabeça, tórax, pernas e tarsos de Melangyna ssp. A família Trimeniaceae é monogenérica e pertence ao grado ANITA, um grupo parafilético de sete famílias colocadas na base da filogenia das angiospermas (BERNHARDT et al., 2003). Em Mikania sessilifolia DC (Asteraceae) e Galium hypocarpium (L.) Endl. Ex Griseb (Rubiaceae) a polinização por moscas e vespas teve importância similar. Os sirfídeos estiveram especialmente relacionados a certas espécies que ofereciam pólen como recurso; foram polinizadores exclusivos de Drosera montana A. St.-Hil. (Droseraceae) e Deianira nervosa Cham. & Schltdl. (Gentianaceae) (FREITAS, 2002). Hoffmann (2005) observou a visitação de sirfídeos na espécie Succisa pratensis Moench (Dipsacaceae), na Holanda. Em um dos anos de estudo, 96,2 % dos visitantes foram sirfídeos; no ano seguinte, essa proporção se reduziu para 53,9%. Entre os insetos considerados mais importantes polinizadores estão Eristalis tenax e alguns himenópteros. Paulino-Neto (2007) observou visitação de mosquitos e de uma espécie indeterminada de Syrphidae na espécie arbórea Couepia ulti (Mart. and Zucc.) Benth (Chrysobalanaceae), no Pantanal Mato-Grossense, As flores melitófilas dessa espécie oferecem néctar e pólen e apresentam grande variedade de visitantes, o que pode ser consequência da presença de flores em diversos estágios de maturação em suas inflorescências.

Campbell, Hanula e Waldrop (2007) observaram duas famílias de dípteros visitantes e 13 espécies, em áreas da Carolina do Norte, EUA. Syrphidae foi a família mais numerosa, com destaque para a espécie Toxomerus geminatus Say, 1923. Os sirfídeos têm sua abundância aumentada pelas mudanças antropogênicas; neste ambiente, houve poucas espécies e com alta abundância, o que pode se dar devido a habilidade desses insetos de utilizar muitos tipos de flores. Foram registradas também poucas espécies de Bombyliidae, que preferem áreas ensolaradas, diferente da área estudada, que é florestada. 51

Chuquiraga oppositifolia D. Don (Asteraceae) é uma espécie arbustiva dominante em muitos locais dos Andes da região central do Chile. Muñoz e Arroyo (2006) observaram que esta espécie tem como principais polinizadores uma espécie de borboleta, uma abelha e Scaeva melanostomata Macquart, 1842 (Syrphidae). Bombyliidae e Tachinidae também são visitantes dessa espécie. Na Itália, estudo realizado em plantações de videiras, mostrou a presença de Syrphidae, incluindo as espécies Eristalis tenax e Episyrphus balteatus (BRITTAIN et al., 2010). Em Centaurea jacea L. (Asteraceae), na Alemanha, esta última espécie também foi observada (HIRSCH; PFAFF; WOLTERS, 2003). Kandori (2002) observou a visitação de sete espécies de sirfídeos em Geranium thunbergii (Banks ex Pursh) Richardson, no Japão. Os dípteros foram o segundo grupo de visitantes com maior número de espécies, atrás dos himenópteros. Em um dos anos de estudo o sirfídeo mais abundante foi Betasyrphus serarius Wiedemann, 1830, e em outro, Sphaerophoria macrogaster Thomson, 1869. Morales e Köhler (2006) identificaram os sirfídeos visitantes de Eryngium horridum Malme (Apiaceae), no Vale do Rio Pardo, RS. Syrphidae representou mais da metade de todos os visitantes desta espécie, tendo sido identificados 60 espécies de 16 gêneros. As espécies de Palpada Macquart, 1834 foram mais abundantes, seguidas de Ornidia Lepeletier & Serville, 1828 e Toxomerus Macquart, 1855. Os mesmos autores já haviam registrado as preferências florais de Ornidia obesa Fabricius, 1775, na região de Santa Cruz do Sul, RS, registrando-a em plantas das famílias Asteraceae, Apiaceae, Meliaceae, Solanaceae, entre outras (MORALES; KÖHLER, 2004). Para Souza-Silva, Fontenelle e Martins (2001b), Syrphidae foi a família com maior riqueza de espécies, destacando-se os gêneros Allograpta e Palpada. As espécies mais abundantes foram Palpada furcata (Wied.), Palpada obsoleta (Wied.) e Ornidia obesa, sendo esta última o único visitante de Coccoloba sp. (Polygonaceae). Em diversas espécies de Asteraceae esta família foi a mais abundante em termos de visitação. Morales e Köhler (2008) registraram 88 espécies de Syrphidae na área do Cinturão Verde, em Santa Cruz do Sul, RS. As espécies mais abundantes foram Ornidia obesa, Palpada furcata e Palpada urotaenia (Curran, 1930). Os sirfídeos utilizaram principalmente plantas das famílias Asteraceae e Apiaceae para forrajeamento, sendo que embora o número de espécies de asteráceas visitadas tenha sido maior, 52

foram capturados mais indivíduos em duas apiáceas do gênero Eryngium. Segundo os autores, é possível que a preferência por Eryngium se de em função de estas plantas acumularem água nas folhas, criando um hábitat para a criação dos imaturos. Morales e Köhler (2008) também avaliam que a coloração e a abundância das flores têm influência sobre a visitação: as flores de coloração clara e abundantes, como E. horridum, foram mais visitadas que flores de coloração escura e pouco abundantes. Para sirfídeos de pequeno porte, como Allograpta, as inflorescências de Poaceae foram importante fonte de pólen. Em Raphanus raphanistrum L. (Brassicaceae), nos EUA, sirfídeos do gênero Toxomerus foram abundantes, representando o segundo grupo com maior taxa de visitação, atrás de pequenas abelhas (SAHLI; CONNER, 2007).

Shi et al. (2009) observaram que Paphiopedillum barbigerum T. Tang et F. T. Wang (Orquidaceae), planta nativa da China e Vietnã, foi visitada por fêmeas de Allograpta javana e Episyrphus balteatus, que foram os únicos polinizadores. A presença de um estaminódio amarelo, cor inata preferida pelos sirfídeos, parece promover atração, sendo que as moscas ficam temporariamente presas em uma câmara formada pelo labelo e pela coluna. Neste caso, fala-se em “polinização por engano” que ocorre em cerca de um terço de todas as espécies de orquídeas e pode envolver o mimetismo de recursos, locais de oviposição e/ou o corpo de fêmeas.

Rader et al. (2009) testaram polinizadores alternativos para Brassica rapa var. chinensis (Brassicaceae), na Nova Zelândia. Foram comparadas as espécies Apis mellifera, cujas populações parecem estar decrescendo mundialmente, e outras abelhas e moscas. Eristalis tenax mostrou-se tão eficiente e efetiva (em termos de taxa de visitação) quanto A. mellifera, embora em função de sua alta abundância, esta abelha tenha maior eficiência, num cômpulo geral. Portanto, este resultado indica que E.tenax tem potencial para ser utilizada em grande escala na polinização, desde que se aumentem suas populações. Em Raphanus raphanistrum L. (Brassicaceae), nos EUA, sirfídeos do gênero Toxomerus foram abundantes, representando o segundo grupo com maior taxa de visitação, atrás de pequenas abelhas (SAHLI; CONNER, 2007).

Teixeira e Machado (2004) analisaram a visitação floral em Sabicea cinerea Aubl. (Rubiaceae), na floresta Atlântica em Pernambuco. O principal polinizador foi 53

uma espécie de beija-flor, porém várias abelhas e três espécies de sirfídeos foram observadas. Estes foram considerados, no entanto, visitantes pouco freqüentes e pilhadores de néctar. Estes e Thorp (1974) estudaram a polinização de Ludwigia peploides ssp. glabrescens (Kuntze) P. H. Raven (Onagraceae), nos EUA. As abelhas solitárias foram os insetos mais abundantes e importantes para a polinização. Syrphidae coletaram pólen, mas falharam em depositá-lo no estigma. Sugiura (1996) observou no Japão, que Epipactis thunbergii A.Gray (Orquidaceae) foi visitada por cinco espécies de sirfídeos, das quais apenas uma não foi observada transportando polinários, Sphaerophoria macrogaster (Thomson) foi a espécie mais abundante, na qual se observou polinários aderidos na superfície dorsal do tórax. O labelo da flor (pétala em forma de lábio) apresenta um mecanismo em que a metade superior se movimenta em direção á inferior, fazendo com que o inseto toque na superfície estigmática. Os machos de S.macrogaster visitaram as flores não só para obter recursos alimentares, mas também buscando parceiras para o acasalamento. Algumas fêmeas desta e de outras duas espécies realizaram oviposição nas flores; embora as larvas se alimentem de afídeos, raramente a oviposição ocorreu próximo ás suas presas. Em outra Orquidaceae, da espécie Govenia utriculata (Sw.) Lindl, Pansarin (2008, p.92) observou, em São Paulo, que os únicos visitantes e polinizadores foram duas espécies do gênero Salpingogaster, nas quais o polinário ficou aderido na parte dorsal do tórax. Nesta orquídea, assim como na maioria das espécies da família polinizadas por Syrphidae, os insetos são atraídos por mecanismos de “engano”. Neste caso, manchas alaranjadas nas pétalas, semelhante a conjuntos de grãos de pólen, parecem ser os fatores de atração. Dentro de Orquidaceae, a polinização por moscas é a segunda síndrome de polinização mais comum. Machado e Oliveira (2000) analisaram a biologia reprodutiva de Casearia grandiflora Camb. (Flacourtiaceae), em Uberlândia, e observaram que Ornidia obesa foi o visitante mais freqüente, Nas flores desta árvore as moscas retiravam o néctar das flores, introduzindo seu aparelho bucal entre o pistilo e os estames; assim, o pólen se aderia á probóscide e á parte inferior do corpo dos sirfídeos.

4.2.3.3 Schizophora 54

Calyptratae

Anthomyiidae

“Anthomyiid flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 106 sp., 17 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002).

Esta família, que reúne muitos insetos relativamente comuns (Fig. 23), é composta por duas subfamílias:

-Anthomyiinae: geralmente têm cor escura e pêlos finos, eretos na superfície inferior do escutelo e mais de uma cerda esterno-pleural.

-Scatomyzinae: frequentemente claras (amarelas ou acastanhadas). Não apresentam pêlos eretos na superfície inferior do escutelo e geralmente têm apenas uma cerda esterna pleural.

As larvas alimentam-se muitas vezes de plantas e algumas são pragas em jardins; outras são saprófagas e outras ainda parasitam insetos. Muitas larvas de Scatomyzinae criam-se no esterco de gado e são comuns em pastos, enquanto outras são fitófagas ou parasitam outros insetos (BORROR; DELONG, 1969).

Yo e Ridley (2003) analisaram uma das mais bem estudadas formas de mutualismo, que envolve polinizadores do gênero Chiastocheta (Anthomyiidae) e a planta Trollius europaeus L. (Ranunculaceae); as flores são exclusivamente polinizadas pelas moscas, que as visitam para acasalar e consomir pólen e néctar. As fêmeas de Chiastocheta colocam seus ovos sobre as flores, e quando as larvas eclodem, alimentam-se das sementes em desenvolvimento.

Segundo Pompanon, Edwards e Després (2006), seis espécies de antomiídeos do gênero Chiastocheta possuem larvas que competem como predadores de sementes de Trollius europaeus, nos Alpes da França. As fêmeas adultas ovipõem nos carpelos das flores globulares dessa planta, em diferentes períodos de sua floração, de acordo com a espécie; as primeiras a ovipor atuam como polinizadores. Jaeger e Després (1998) já haviam estudado esta interação mutualística, e 55

concluiram que ela era exclusiva, porque Chiastocheta era o principal visitante e quase todas as sementes foram produzidas pela atuação desses insetos; a morfologia floral parece evitar a visitação de outros insetos.

Os autores Elberling e Olesen (1999), Kearns (1992) e Nielsen (2006) relacionam esta família como abundante e diversificada na Suécia e Colorado, EUA, e Dinamarca, respectivamente.

Petterson et al. (1992) registraram a visitação de Silene vulgaris (Moench) Garcke (Caryophyllaceae) por Delia flavifrons Zetterstedt, cujos adultos, além de se alimentarem nas flores, também acasalavam e ovipositavam ali, e suas larvas alimentavam-se das sementes em desenvolvimento. As moscas não realizaram polinização, mas as flores que continham ovos eram polinizadas mais frequentemente, provavelmente devido à visitação de outras moscas e mariposas (PETTERSON, 1992).

Em Eritrichium nanum Schrad (Boraginaceae), nos Alpes europeus, esta foi uma das principais famílias de visitantes, ao lado de Muscidae (ZOLLER; LENZIN; ERHARDT, 2002).

Calliphoridae

“Blow flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 126 sp., 28 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Os califorídeos são moscas que possuem o abdômen e usualmente o tórax de coloração metálica (azul, bronze ou verde); são chamados de moscas varejeiras (fig.24). Têm importância econômica e médico-veterinária, devido á causarem miíases e veicularem patógenos (GUEDES, 2010).

Muitas espécies polinizam flores com odores pútridos e que mimetizam matéria vegetal em decomposição. Em plantações agrícolas, como de cebola e alho, este insetos são utilizados como polinizadores (GUEDES, 2010).

Howlett et al. (2009) coletaram em Allium cepa e Brassica rapa var. chinensis, na Nova Zelândia, califorídeos das espécies Pollenia pseudorudis (Rognes, 1985), Lucilia 56

sericata (Meigen, 1826),Calliphora sp e Xenocalliphora sp. Em A. cepa (cebola) os dípteros representaram 16,5% dos visitantes amostrados, sendo a família Anthomyiidae a mais abundante, seguida de Calliphoridae, Tachinidae, Sarcophagidae e Stratiomyidae.

No Arquipélago de Columbretes, na Espanha, os califorídeos e sirfídeos foram os únicos polinizadores de Daucus carota subs. commutatus (Paol.) Thell, pois neste local não existem abelhas. Lucilia sericata Meigen, 1826 foi um dos principais visitantes (PEREZ-BANÓN; PETANIDOU; MARCOS GARCIA, 2007).

Em plantas da família Anacardiaceae há ocorrência de visitação de Calliphoridae. Em Schinus terebenthifolius Raddi. (aroeira-vermelha), em Florianópolis (LENZI; ORTH, 2004) e Tapirira guianensis Aubl. , em Minas Gerais (LENZA; OLIVEIRA, 2005) estes insetos realizaram visitação. Já em Mangifera indica L. (manga) os califorídeos se destacaram como potenciais polinizadores; esta cultura é grandemente dependente dos dípteros, uma vez que eles representam mais da metade dos visitantes (MALERBO-SOUZA; HALAK, 2009; SOUSA; PIGOZZO; VIANA, 2010).

Calliphoridae, juntamente com Muscidae, foram os únicos visitantes de Xysmalobium parviflorum Harvey ex. S. Elliot (Apocynaceae), cujas flores exalam forte odor fecal, na África do Sul. Indivíduos desta família também ocorreram em espécies do gênero Asclepias e em Pachycarpus scaber (Harv.) N.E.Br, da mesma família (SHUTTLEWORTH; JOHNSON, 2009).

Em Amorphophallus (Araceae), na Índia, califorídeos dos gêneros Calliphora e Lucilia foram atraídos pelos odores pútridos (PUNEKAR; KUMARAN, 2010). Já em Aristolochia pallida Sw. (Aristolochiaceae), no México, Calliphoridae foram os únicos polinizadores efetivos, que realizaram oviposição e acasalamento nas flores (BURGESS et al., 2004).

Esfelt et al. (2009) observaram Calliphora vicina Robineau-Desvoidy 1830, Chrysomya albiceps Wiedemann e Stomorhina lunata Fabricius em plantas do gênero Aeonium (Crassulaceae), nas ilhas Canárias. 57

Santos e Teixeira (2009) registraram Chrysomya megacephala Fabricius, 1794, Eumesembrinella sp. e Mesembrinella bellardiana Séguy, 1925 visitando flores de Antidesma bunius (L.) Spreng. (Euphorbiaceae), no Rio de Janeiro.

Em estudo de Souza-Silva, Fontenelle e Martins (2001), as espécies mais abundantes foram Chrysomya albiceps, Chrysomya megacephala, Lucilia eximia (Wied.) e Phormia sp. As famílias mais visitadas foram Asteraceae e Rhamnaceae.

Em abacateiros (Persea americana Mill.- Lauraceae), Castañeda-Vildózola et al. (1999) encontraram Chrysomya megacephala com grande quantidade de pólen na parte ventral de seu corpo, o que fez com que fosse considerada polinizador efetivo.

Conforme observado por Pombal e Morellato (2000), sirfídeos do gênero Palpada e Ornidia obesa, e principalmente Phaenicia eximia (Calliphoridae) foram os principais visitantes de Metrodorea stipularis Martius (Rutaceae). Com flores de coloração creme, ao contrário de M. nigra Saint-Hilaire , planta simpátrica com flores de cor escura, M. stipularis recebeu maior diversidade de visitantes que esta última. De acordo com Silberbauer-Gottsberger e Gottsberger (1988 apud POMBAL; MORELLATO, 2000) as flores de coloração branca, amarela ou creme favorecem a atração de uma variedade de insetos. Na África, Johnson, Harris e Proches (2009) observaram que uma espécie de Calliphoridae foi, juntamente com himenópteros, os principais polinizadores de Aristea woodii N. E. Br (Iridaceae), na qual se observou baixa freqüência de visitação. Yong-Quan e Dian-Xiang (2007) observaram a visitação de dípteros na planta Antidesma montanum L. (Euphorbiaceae), na China. As flores dessa espécie são amarelas esverdeadas e emitem um odor adocicado, apresentando design adaptado para a polinização por moscas. Seus polinizadores efetivos foram dípteros das famílias Calliphoridae, Tachinidae e Muscidae, que visitaram tanto as flores femininas como as masculinas para alimentarem-se de néctar.

Sarcophagidae

“Flesh flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 622 sp., 144 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). 58

Os sarcofagídeos são semelhantes a muitas varejeiras quanto á morfologia e aos hábitos; são moscas de tamanho médio a grande (6 a 10mm), com tom acinzentado, mesotórax com três faixas negras longitudinais e abdome axadrezado, o que caracteriza e facilita a identificação ao nível de família (fig.25). A determinação dos gêneros e espécies é difícil, pois é baseada em caracteres da genitália masculina, requerendo conhecimentos especializados (BORROR; DELONG, 1969).

As fêmeas em geral são larvíparas, não havendo, portanto, a fase de ovo. As larvas são colocadas em cadáveres, matéria orgânica vegetal em decomposição, fezes e até feridas necrosadas. No caso de invadirem tecidos (hábito biontófago), alimentam-se vorazmente, até o momento que “amadurecem” e caem no chão; ali se enterram na terra fofa ou sob as folhas, onde empupam (NEVES, 2005).

Em plantas do gênero Combretum (Combretaceae) estes dípteros foram insetos raros e pilhadores (QUIRINO; MACHADO, 2001). Foram visitantes também em Euphorbia characias (L.) (Euphorbiaceae), na Espanha (BLANCAFORT; GÓMEZ, 2003).

Ostrorog e Barbosa (2009) observaram duas espécies de Sarcophagidae em flores masculinas e femininas da palmeira Geonoma brevispatha Barb. Rodr. (Arecaceae), em Minas Gerais. Estes insetos foram muito frequentes e contactaram o estigma, sendo, portanto polinizadores efetivos. Listabarth (2001) observou sarcofagídeos em outra palmeira, Hyospathe elegans Mart. no Peru.

Outros registros de Sarcophagidae ocorreram em Asteraceae (GROMBONE- GUARATINI; SOLFERINI; SEMIR, 2004); Boraginaceae (MACHADO; LOIOLA, 2000), sendo nesta última encontrado o gênero Sarcophagula; e Sterculiaceae (TARODA; GIBBS, 1982), onde estes dípteros foram visitantes pouco frequentes.

Peña (2003) referiu a visitação de Sarcophagidae em cultivos de manga e abacate, ao passo que Saeed et al. (2008) registrou-os em Allium cepa L., no Paquistão.

Pinheiro et al. (2008) encontraram sarcofagídeos em plantas das famílias Asteraceae (Baccharis), Arecaceae e Apiaceae (Eryngium horridum Malme.), entre outras.

Diversas espécies de Sarcophaga foram coletadas em Xysmalobium parviflorum Harv. Ex Scott Elliot (Apocynaceae), na África. A mesma planta também foi visitada 59

por Muscidae, com destaque para o gênero Orthellia, que apresentou maior abundância de indivíduos, além de Tachinidae (JOHNSON; HARRIS; PROCHES, 2009).

Fanniidae

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 73 sp., 2 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Os adultos de Fanniidae são encontrados em áreas de florestas sobre arbustos ou em flores (CHILLCOTT, 1961 apud WENDT; CARVALHO, 2007). Esta família foi considerada durante muitos anos como uma subfamília de Muscidae, porém muitos caracteres indicam que Fanniidae seja a mais primitiva dentro de Calyptratae (fig.26) (COURI; CARVALHO, 2005).

Zhao e Sun (2009) observaram Fannia sp. visitando flores de Michelia coriacea Chang e B.L. Chen, considerada criticamente em perigo na China. Neste caso, os polinizadores efetivos foram himenópteros e coleópteros. A espécie Metrodorea nigra Saint-Hilaire (Rutaceae) foi polinizada por faniídeos deste gênero, como observado em São Paulo por Pombal e Morelatto (2000).

Taroda e Gibbs (1982) verificaram visitação ocasional de Fanniidae em Sterculia chicha St. Hill. (Sterculiaceae).

Muscidae

“House flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 796 sp., 87 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Uma das maiores famílias de moscas, a família Muscidae (fig.27) inclui cerca de 9.000 espécies em 190 gêneros (MOON, 2002, p.279); nessa família estão incluídas muitas espécies de importância econômica e médico-veterinária, tais como Musca domestica Lineu, 1758 e Stomoxis calcitrans Lineu, 1758 (NEVES, 2005). 60

Segundo Faegri e Van der Pijl (1979 apud Pont,1994, p.58), os dípteros da família Muscidae são visitantes florais generalistas e polinizadores primitivos. Na Suécia, Pont (1994, p.58) observou que em muscídeos dos gêneros Thricops e Phaonia ocorre um modo único e altamente especializado de alimentação de pólen: os tarsos anteriores exercem um papel importante na coleta do pólen, que depois será ingerido através da probóscide. São considerados como a terceira família mais importante de visitantes florais (PICCOLI, 2010).

Em mangueiras, Siqueira et al. (2008) encontraram Musca domestica L. entre os um visitantes mais frequentes. Esta espécie também foi registrada por Punekar e Kumaran (2010) em Amorphophallus. Nas palmeiras Hyospathe elegans (LISTABARTH, 2001, p. 165) e Geonoma brevispatha os muscídeos foram visitantes frequentes.

Em Metrodorea nigra a espécie Pseudoptiloleps nigripoda Snyder foi um dos polinizadores efetivos (POMBAL; MORELATTO, 2000). Já em Myrcia racemosa (O.Berg) Kiaersk (Myrtaceae) os muscídeos, juntamente com Syrphidae, foram polinizadores efetivos (GRESSLER; PIZO; MORELATTO, 2006).

Nas ilhas Maurício, Kaiser-Bunbury, Memmott e Müller (2009) obtiveram Diptera como a ordem de visitantes mais abundante e diversificada, com 71 espécies, sendo na maioria pertencentes a Syrphidae e Muscidae.

Zych, Niemczyc e Niemirski (2007) verificaram, na Polônia, que Angelica sylvestris L. (Apiaceae) é visitada por espécies de muscídeos como Graphomya maculata (Scop.), Mesembrinela meridiana (L.) e Musca automnalis (L.).

Pinheiro et al. (2008) observaram espécies de Muscidae visitando principalmente plantas das famílias Alliaceae, Apiaceae e Asteraceae.

Luo, Zhang e Renner (2007) observaram na China que a espécie Bridelia tomentosa Blume. (Phyllanthaceae), que emite um odor forte, foi visitada principalmente por Atherigona soccata (Ronald) e A.biseta Karl (Muscidae), além de califorídeos e sirfídeos.

Escaravage e Wagner (2004) observaram os visitantes de Rhododendron ferrugineum L. (Ericaceae), na Áustria. Foram encontrados insetos das ordens Hymenoptera, Coleoptera, Lepidoptera e Diptera, sendo que estes últimos incluíam 61

Muscia (Muscidae), Syrphus (Syrphidae) e Empis (Empididae). Muscidae foi o segundo grupo de visitantes florais mais freqüentes, atrás das abelhas, porém sua importância como polinizadores foi muito reduzida, assim como a dos outros dípteros.

Costa e Morais (2008) observaram a visitação de muscídeos em flores de Erythrina crista-galli L. (Leguminosae), em Santa Maria, RS. A grande maioria dos visitantes dessa espécie foram himenópteros, mas besouros e beija-flores também ocorreram. Foram coletados 70 espécimes de Muscidae, o que corresponde a 5,5% do total de visitantes. As moscas utilizaram as flores como local de acasalamento, permanecendo no máximo 1min, sem tocar os órgãos reprodutivos da flor.

Tachinidae

“Tachinid flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 2.854 sp., 944 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Esta família é a segunda em diversidade e importância ecológica como parasitóides, atrás apenas de himenópteros (fig.28). Os adultos precisam de alimento açucarado diariamente, proveniente do honeydew ou de flores, como as dos gêneros Aster, Solidago, Chrysanthemum e Erigon (FANTINATTI, 2007). Segundo Gilbert e Jervis (1998) há uma forte associação entre o tamanho da probóscide e o tipo de alimentação desses dípteros: aqueles com probóscide curta se alimentam de honeydew e nectários extraflorais, enquanto os de probóscide longa só se alimentam em flores.

Cerana (2004, p. 173) investigou os polinizadores de Mikania urticifolia Hook. Et. Arn. (Asteraceae) Segundo a autora, Tachinidae está entre os mais importantes vetores de pólen nesta espécie e são citados em outros estudos como polinizadores de Asteraceae; falta na maioria dos casos, porém, verificar sua eficiência no transporte de pólen.

No trabalho de Pinheiro et al. (2010) foram encontradas dez espécies de Tachinidae visitando plantas das famílias Apiaceae e Asteraceae, principalmente. 62

Há presença desses insetos em plantas das famílias Anacardiaceae (Mangifera indica e Tapirira guianensis) (SIQUEIRA et al. 2008; LENZA; OliVEIRA, 2005), Combretaceae (QUIRINO; MACHADO, 2001), onde são raros e pilhadores e Euphorbiaceae (BLANCAFORT; GÓMEZ, 2005).

Machado e Loiola (2000) registraram uma espécie de Tachinidae em Cordia multispicata Cham. (Boraginaceae) e Borreria alata DC. (Rubiaceae), cuja taxa de visitação foi baixa.

Tachinidae foram observados também em Persea americana (Lauraceae) (CASTAÑEDA-VILDÓZOLA et al., 1999), em Acacia (Fabaceae) (TYBIRK, 1993, p.107) e em Sterculiaceae (TARODA; GIBBS, 1982).

4.2.3.4 Conopoidea

Conopidae

“Thick-headed flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 175 sp., 14 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Família de dípteros com tamanho médio, que possuem cor pardacenta e em muitos casos possuem aparência semelhantes a vespas esfecídeas; seu abdome geralmente é estreito na base e alongado, a cabeça é um pouco mais larga que o tórax e as antenas são muito longas; todas as espécies possuem probóscide muito alongada (fig.29). As moscas adultas geralmente são encontradas em flores, ao passo que as larvas são parasitóides de mamangavas e vespas adultas, nas quais os adultos fazem a oviposição, geralmente em pleno voo (BORROR; DELONG, 1969).

Souza-Silva, Fontenelle e Martins (2001b) registraram Stylogaster sp. como único visitante de Lantana camara (L.) (Verbenaceae). Schmid-Hempel e Schmid- Hempel (1990) reportaram que larvas endoparasíticas dessa família podem afetar o comportamento de polinização de mamangavas.

Em plantas do gênero Acacia, na África, coletou-se um exemplar de Conops sp., além de dípteros de outras famílias, como Syrphidae e Calliphoridae. Os dípteros 63

representaram 10% dos visitantes neste estudo, sendo que em três quartos dos indivíduos analisados não se encontrou pólen (TYBIRK, 1993)

Em Verbena hastata L.(Verbenaceae), nos EUA, foi encontrada a espécie Stylogaster neglecta Will. (ROBERSON, 1892).

Tephritidae

“Fruit flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 675 sp., 82 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Conhecidas como “moscas-das-frutas”, podem atacar diversos frutos, como a goiaba, por exemplo. São dípteros de tamanho pequeno a médio, cujas asas apresentam manchas ou faixas (fig.30) (BORROR; DELONG, 1969).

Os adultos das moscas-das-frutas são encontrados em flores ou na vegetação, sendo que algumas espécies têm o hábito de baixar e levantar as asas quando estão em repouso sobre as plantas; alguns adultos se alimentam de néctar. Quanto ás larvas, a maioria são fitófagas, podendo consumir frutos ou serem minadoras de folhas (BORROR; DELONG, 1969). Espécies do gênero Anastrepha e Ceratitis capitata (Wied.) têm importância econômica, devido ao ataque em frutos (NEVES, 2005).

Tan e Nishida (2007) observaram machos de moscas-das-frutas do gênero Bactrocera sendo atraídos pelo odor frutal de Bulbophyllum baileyi F. Muell (Orchidaceae), espécie pertencente a um gênero reconhecidamente miófilo na Malásia e Austrália. Os autores identificaram os compostos químicos produzidos pelas flores, dos quais o principal é o zingerone, que é consumido e atua como um precursor do feromônio sexual das moscas, que foram os únicos polinizadores dessa espécie. 64

Há registros de visitação destes insetos em Bignoniaceae (DUTRA; MACHADO, 2001) e Myrtaceae (Eugenia) (SILVA; PINHEIRO, 2007). Em Asteraceae (Baccharis), Pinheiro et al. (2008) encontraram três espécies de Tephritidae.

Tephritidae e outras famílias de dípteros, como Otitidae, Calliphoridae e Syrphidae, foram encontrados sobre flores de Diospyros montana (Ebenaceae), juntamente com coleópteros, hemípteros e himenópteros, na Índia (SOMANATHAN; BORGES, 2000)

Ulidiidae (= Otitidae)

“Picture-winged flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 286sp. 63 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002).

Pouco se sobre a biologia destas moscas, mas dados publicados mostram que são encontrados em matéria vegetal viva ou em decomposição e excrementos. São cerca de 400 espécies de 50 gêneros, sendo mais abundante nas regiões tropicais (EVENHUIS, 2010).

Frequentemente confundidas com espécies de Tephritidae diferenciam-se destes porque suas larvas são saprófagas, enquanto as moscas-das-frutas ovipõem em plantas (fig.31). No entanto, uma espécie (Delphinia picta (Fabricius) é encontrada na Flórida, EUA, onde é uma praga importante de citros e outras frutas (WEEMS, 2009).

Segundo Nuessly e Capinera (2010), a espécie Euxesta stigmatias Loew (Insecta: Diptera: Otitidae), que se tornou uma séria praga do milho na Flórida, alimenta-se de pólen e néctar na fase adulta, enquanto na fase larval pode causar danos econômicos.

Visitantes da família Otitidae se destacaram como uma das famílias de potenciais polinizadores da manga (Mangifera indica L.- Anacardiaceae), no Vale do São Francisco, Bahia. Seu tamanho corpóreo, maior ou igual a 3mm, permite o 65

contato da região ventral com as estruturas reprodutivas das flores (SOUSA; PIGOZZO;VIANA, 2010).

Otitidae foram encontrados em Diospyros montana B. Heyne ex. A.DC. (Ebenaceae), na Índia (SOMANATHAN; BORGES, 2000) e Myrciaria dubia (Myrta ceae), no Pará (MAUÉS; COUTURIER, 2002).

4.2.3.5 Lauxanioidea

Chamaemyiidae

“Chamaemyiid flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 22 sp., 6 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). São pequenas moscas (1-4mm) cujas larvas alimentam-se de homópteros (pulgões), havendo evidências de que são importantes no controle biológico destes insetos. (fig.32). Espécies de Leucopis Meigen, o maior gênero de Chamaemyiidae, foram utilizadas nos EUA para este fim, sendo os adultos alimentados com uma dieta contendo açúcares (GAIMARI; TURNER, 1996).

Pinheiro et al. (2008) registraram um espécime da família Chamaemyiidae visitando a espécie Butia capitata (Mart.) Becc. (Arecaceae), no Parque Estadual de Itapuá, RS.

Lauxaniidae

“Lauxanid flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 367 sp., 62 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). São dípteros pequenos, geralmente menores que 6mm, sendo que alguns possuem as asas com manchas (fig.33). Os adultos podem ser encontrados em 66

vários ambientes e frequentemente alcançam grande número em locais úmidos; suas larvas podem ser minadoras de folhas ou ocorrem em plantas em decomposição (BORROR; DELONG, 1969).

Lauxaniidae são encontrados como visitantes em “Cynanchum” harlingii Morillo (Apocynaceae), no Equador (WOLFF; MEVE; LIEDE-SCHUMANN, 2008). Kato et al. (2008) registraram visitação destes dípteros no Laos, em plantas das famílias Celastraceae, Dipterocarpaceae, Euphorbiaceae (Croton) e Phyllanthaceae. Os trabalhos de Momose et al. (1998), na Malásia, e Smith et al. (2005), no Chile também registraram dípteros dessa família.

Wheelwright et al. (2006) coletaram Lauxaniidae na Ilha de Kent, no Canadá, juntamente com dípteros das famílias Syrphidae, Stratiomyidae, Muscidae e Ephydridae. Os autores não quantificaram as taxas de visitação e eficiência no transporte de pólen dos visitantes, que foram coletados em 18 espécies de plantas. A espécie Habenaria obtusata (Banks et Pursh) Richardson (Orquidaceae) aparentemente foi polinizada por mosquitos e mariposas. Segundo os autores, em ilhas tende a existir menos espécies e menores populações do que no continente, e os visitantes frequentemente têm dietas generalistas.

Pombal e Morelatto (2000) encontraram indivíduos desta família visitando as flores de Metrodorea (Rutaceae), porém devido ao pequeno tamanho destes insetos, não contactaram os órgãos reprodutivos enquanto removiam néctar. Eles foram classificados como pilhadores, devido a este fato.

4.2.3.6 Carnoidea

Chloropidae

“Frit flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 430 sp., 57gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Os adultos são comuns e abundantes em material vegetal em decomposição; alguns são encontrados em flores e outros podem causar incômodo em homens e 67

animais alimentando-se de secreções corporais e pousando frequentemente nos olhos (fig.34) (TURCATEL, 2006).

As larvas possuem hábitos de vida variáveis, sendo que a maioria se alimenta de caules de gramíneas, daí algumas espécies serem consideradas pragas em cereais; outras ainda são saprófagas, parasitas ou predadoras (BORROR; DELONG, 1969). Podem ser parasitóides de ootecas de aranhas e mantódeos, de ovos de gafanhotos e de mariposas (TURCATEL, 2006).

Em Araceae foram encontrados adultos de Chloropidae, como em Peltrandra virginica Kunth, nos EUA, onde a espécie Elachiptera formosa Loew consumiu néctar, realizou acasalamento e oviposição (PATT et al., 1995); e em Steudnera colocasiifolia K. Koch, na China (TAKENAKA et al., 2006).

Em Pleurothallis (Orquidaceae), Borba e Semir (2001) verificaram polinização efetiva e oviposição destes insetos.

Milichiidae

“Milichid flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 56 sp., 16 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). São pequenas moscas, geralmente de cor preta, cosmopolitas; existem 240 espécies descritas em 19 gêneros. As larvas geralmente são saprófagas, enquanto os adultos possuem hábitos alimentares muito especializados: alguns são mirmecófagos, outros cleptoparasitas (associam-se a insetos predadores, para aproveitar restos alimentares). Podem consumir honeydew e néctar, especialmente em pequenas flores amarelas ou brancas, como Heracleum sphondylium, Ochradenus baccatus Delile (Resedaceae) e Solidago canadensis L. (Asteraceae) (BRAKE, 2004).

Brake (2006) cita Milichiidae como visitantes de Cirsium arvense (L.) Scop. e Carduus sp. (Asteraceae), Filipendia sp.(Rosaceae) e Ribes sp.(Grossulariaceae).

Ollerton et al. (2009), em extensa revisão sobre a polinização por dípteros no gênero Ceropegia (Apocynaceae: Asclepiadoideae), verificou que a família Milichiidae apresentava polinizadores em todas as principais regiões de distribuição desse 68

gênero (África e Ásia). Os dípteros dos gêneros Phyllomyza e Stomosis são reconhecidos polinizadores.

Heiduk et al. (2010), analisando a polinização de Ceropegia dolichophylla Schltr. , verificaram a produção e a natureza de compostos voláteis, que parecem mimetizar o substrato de oviposição das moscas Milichiidae. Polinários foram observados na base das peças bucais de exemplares do gênero Desmometopa

Borba e Semir (2001) observaram que Milichiidae visitaram Pleurothallis (Orquidaceae), enquanto Murigan, Shivanna e Rao (2006) encontraram-nos em flores de Aristolochia tagala Cham. (Aristolochiaceae).

4.2.3.7 Ephydroidea

Drosophilidae

“Small fruit flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 694 sp., 26 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Conhecidas como mosquinhas das frutas, possuem tamanho entre 3 e 4mm, apresentam cor geralmente amarelada, arista plumosa e olhos vermelhos (Fig. 36). Os adultos são encontrados geralmente onde há frutas ou plantas em decomposição; as larvas criam-se em frutas em decomposição e fungos, e as espécies que se desenvolvem em fungos na verdade consomem os levedos que crescem ali. Devido a seu ciclo de vida curto e a facilidade de criação, alguns drosofilídeos são extensivamente utilizados em estudos sobre hereditariedade (BORROR; DELONG, 1969).

Grimaldi, Ervik e Bernal (2003) descreveram dois novos gêneros e quatro novas espécies de Drosophilidae, encontradas em inflorescências de palmeiras do Equador e Colômbia. Os novos gêneros foram denominados Palmophyla e Palmomyia e são estreitamente relacionados ás espécies dos gêneros Baeodrosophila e Colocasiomyia

Na família Araceae estes dípteros foram encontrados em Steudnera colocasiifolia

K. Koch, na África, onde Drosophilidae do gênero Colocasiomyia apresentam ciclo de vida ocorrendo inteiramente na planta em questão (TAKENAKA et al., 2006). Já em 69

Amorphophallus, na Índia, estes insetos foram observados alimentando-se de fluidos produzidos pelos estigmas (PUNEKAR; KUMARAN, 2010). Em Alocasia odora C. Koch. (Araceae), no Japão, Drosophilidae foram os únicos visitantes florais, com a presença das espécies Colocasiomyia alocasiae (Okada) e C. xenalocasiae (Okada), que utilizavam as flores como local de reprodução (MIYAKE; YAFUSO, 2003). Feinstein et al. (2008) encontraram Drosophilidae em Lecythis poiteaui Berg (Lecythidaceae), na Guiana Francesa. Momose et al. (1998) registraram estes insetos em plantas do gênero Artocarpus (Moraceae) na Malásia e Filho (2007, p.1) encontrou-os em orquídeas do gênero Acianthera. Em Aristolochia (Aristolochiaceae), no Panamá, (SAKAI, 2002), e em “Cynanchum” harlingii (Apocynaceae), no Equador também foram observados drosofilídeos (WOLFF; MEVE; LIEDE-SCHUMANN, 2008) Segundo Berjano et al. (2009), a polinização de plantas do gênero Aristolochia envolve o confinamento temporário dos visitantes dentro da flor, sendo os dípteros os visitantes mais comuns. Há espécies visitadas por uma ou poucas famílias de dípteros, enquanto outras são visitadas por diversas famílias, embora somente algumas sejam polinizadores efetivos. Aristolochia baetica L., na Espanha, é polinizada principalmente por drosofilídeos e em menor grau por Phoridae.

Ephydridae “Shore flies”

Nº de espécies e gêneros na região Neotropical: 281 sp., 63 gen. (AMORIM; SILVA; BALBI, 2002). Os Ephydridae podem ser abundantes em hábitats antropizados, como áreas úmidas construídas (MERRIT; COURTNEY; KEIPER, 2003; VILLA; MCDIARMID; GALLARDO, 1982), onde suas larvas podem ser predadoras ou consumidoras de matéria orgânica em decomposição (fig. 37). Geralmente estes insetos possuem pequeno tamanho e a cor do adulto varia de cinza prateado a preto azeviche, sendo que suas asas podem variar de completamente descoloridas a manchadas de cinza e marrom (MERRIT; COURTNEY; KEIPER, 2003). 70

Deyrup e Deyrup (2008) Foram listadas plantas pertencentes a 13 famílias que foram visitadas por Ephydridae (como Polygonaceae e Anacardiaceae), e que apresentam em comum o fato de terem inflorescências compostas ou numerosas pequenas flores agrupadas, Os autores registraram, por exemplo, a espécie Allotrichoma abdominalis (Williston), que apresenta probóscide longa adaptada para alimentar-se de néctar.

Ephydridae são considerados os principais polinizadores de Cabomba caroliniana Gray (Cabombaceae) (OSBORN; TAYLOR; SCHNEIDER, 1991) e de espécies do gênero Nuphar (LIPPOK; RENNER, 1997; NAGASAKI, 2007).

5. Discussão

Através da análise de informações referentes á ocorrência de dípteros visitantes florais, percebe-se o quanto a utilização de pólen e néctar é importante para os insetos deste grupo. A acessibilidade a estes recursos, no entanto, depende de características inerentes ás flores e aos insetos. Como observado em certos casos, os insetos não apresentam morfologia adequada para realizar a polinização, sendo considerados “pilhadores”.

Os dípteros geralmente ocorrem como visitantes juntamente com outros insetos, especialmente himenópteros. As interações com outros visitantes podem, dependendo do caso, afetar o tempo de visitação, como observado por Blancafórt e Gómez (2005), onde uma espécie de formiga influenciou na quantidade de flores visitadas e no tempo gasto por Eristalis tenax. Conforme observado por Morales e Köhler (2006) pode haver competição interespecífica em Syrphidae, com o predomínio de espécies robustas e mais ágeis sobre os de menor porte.

Como o observado para outros polinizadores, há uma correlação entre o tamanho da probóscide de dípteros e a profundidade da corola. Assim, dípteros de probóscide mais longa, como os Nemestrinidae, podem utilizar-se de néctar de flores que não são acessíveis a visitantes de probóscide mais curta.

A coevolução entre plantas sapromiófilas e os insetos resultou na produção de substâncias voláteis que imitam o substrato de oviposição. Em certos casos, a 71

cor também tem papel na atração, pois cores escuras, como marrom e roxo, sugerem a presença do meio de oviposição (material em decomposição, fezes). Armadilhas podem ser usadas para garantir que o inseto irá realizar a transferência de pólen, ao se debater na tentativa de escapar da flor “enganadora”.

Quanto à visitação, existe uma variação em sua freqüência entre períodos do ano diferentes e áreas diferentes, bem como durante um mesmo dia, em função de fatores como temperatura e ventos. A variação ao longo do ano tem relação com fatores climáticos e relativos aos recursos florais disponíveis. A concentração do néctar na flor também pode variar ao longo do dia, estando mais concentrado em horários mais quentes, com maior evaporação; nestes horários é que se concentram as visitas (MACHADO; OLIVEIRA, 2000).

Moscas de diversas famílias são descritas como visitantes e polinizadoras, como Syrphidae, Stratiomyidae, Bombyliidae, Calliphoridae e Muscidae, que são algumas das mais comuns em flores. Dentre estas, Syrphidae é considerada a mais importante, sendo que a maioria dos adultos utiliza recursos florais como fonte alimentar e as fêmeas, para maturar seu sistema reprodutivo (MORALES; KÖHLER, 2006).

Entre as famílias de plantas que são visitadas por dípteros, destaca-se Orquidaceae, na qual a síndrome da miofilia é a segunda mais importante. Espécies de Bibionidae, Sciaridae, Acroceridae, Nemestrinidae (Prosoeca), Tabanidae, Phoridae e Syrphidae são algumas das mais importantes famílias de dípteros visitantes, e na maioria dos casos, comprovou-se que eram polinizadores efetivos. Logo, há uma alta dependência das plantas com relação a estes insetos, ainda mais nos casos em que são os únicos polinizadores, como em Earina mucronata que tem Dilophus nigrostigmus (Bibionidae) como única espécie envolvida na polinização (LEHNEBACH; ROBERTSON, 2004).

Plantas da família Asteraceae foram visitadas por dípteros de Tipulidae, Bibionidae, Stratiomyidae, Syrphidae, entre outros. Os capítulos (inflorescências características da família) apresentam corola plana e grande número de flores, sendo acessíveis a visitantes de probóscide curta, como Syrphidae. O mesmo pode- se afirmar para Apiaceae, que tem Syrphidae como uma das principais famílias de visitantes. 72

Plantas da família Araceae podem produzir compostos voláteis que atraem os dípteros. No gênero Ariasema, por exemplo, odores e a própria aparência da flor lembram fungos, que são o meio de oviposição de Mycetophilidae (VOGEL; MARTENS, 2000). Amorphophallus libera compostos voláteis por meio do aquecimento, atraindo Calliphoridae, por exemplo (PUNEKAR; KUMARAN, 2010).

Em Aristolochia (Aristolochiaceae) os dípteros são os principais insetos polinizadores. Sua estrutura floral apresenta uma armadilha, ou seja, uma câmara floral com pêlos que evitam a fuga do inseto até que ele tenha realizado a polinização. No caso de Aristolochia tagala a polinização foi realizada por Chironomidae (MURUGAN; SHIVANNA; RAO, 2006); já em A.pallida espécies de Calliphoridae foram os únicos polinizadores efetivos (BURGESS et al, 2004).

As flores visitadas por dípteros são descritas como apresentando coloração clara, néctar de fácil acesso e órgãos sexuais expostos. Embora este conjunto de características possa ser tratado como síndrome de miofilia, este tipo de flores é atrativo para uma variedade de outros insetos. Já com relação á sapromiofilia, os insetos não são atraídos pelos recursos (pólen e néctar) presentes, mas porque as flores exibem coloração e odor que emitam os substratos de oviposição.

Há insetos mais dependentes dos recursos florais do que outros. Em certos casos, estes buscam uma fonte energética, podendo encontrá-la no néctar ou em outras fontes, como o honeydew. Porém, em casos específicos o ciclo de vida do inseto têm dependência das flores, como observado por Takenaka et al. (2006) com relação a drosofilídeos do gênero Colocasiomyia e a planta Steudnera colocasiifolia K. Koch,(Araceae). A relação entre Chiastocheta (Anthomyiidae) e a planta Trollius europaeus L. (Ranunculaceae) também envolve alta dependência, pois a planta só é polinizada por este díptero e este, por sua vez, possui larvas que consomem as sementes da planta (YO; RIDLEY, 2003).

Em certas situações, é inegável a importância da polinização promovida por dípteros, como bem exemplificado pelo trabalho de Pérez-Bañón, Petanidou e Marcos-García (2007), no qual é relatado que em ilhas da Espanha, onde estão ausentes outros polinizadores, os dípteros realizam totalmente esta função para uma espécie da família Apiaceae. Além de seu papel ecológico como visitantes de 73

diversas espécies não-cultivadas, os dípteros merecem destaque em certos cultivos comerciais, como da manga e abacate.

Conforme mostrado nos resultados, os dípteros ocupam uma série de nichos ecológicos e influenciando na regulação das populações de outros insetos, visto que alguns são endoparasitas (ex: Tachinidae) ou apresentam larvas que consomem outros insetos, como afídeos (Syrphidae), o que lhes dá importância como agentes de controle biológico.

6 Conclusão

O estudo das interações inseto-planta e, em especial, da polinização, é de fundamental importância para o entendimento dos ecosssistemas e relações ecológicas. Os dípteros, nesse contexto, são componentes importantes ao compor o quadro de visitantes florais e, em certos casos, atuarem como polinizadores. A família Syrphidae, apontada como a mais importante dentre os dípteros visitantes florais, apresenta dependência do pólen (fêmeas).

Os trabalhos existentes sobre o assunto demonstram que diversas famílias de Diptera podem consumir recursos florais importantes para sua dieta. Por outro lado, há casos de estrita relação entre plantas e polinizadores, demonstrando um processo de coevolução, onde ambos são beneficiados. Certas espécies vegetais são altamente dependentes da polinização por dípteros, seja em função de que coevoluíram em estreita relação (ex: Chiastocheta e Trollius europaeus) ou devido a ausência de outros polinizadores (ex: Daucus carota na Espanha). As famílias que são mais visitadas por Diptera são Orquidaceae, Apiaceae, Asterceae, Apocynaceae, Araceae e Aristolochiaceae. Novos estudos deverão trazer ainda mais elementos que demonstrem a ubiquidade e importância da visitação floral por dípteros.

Existe atualmente uma série de estudos a respeito da visitação floral por insetos, que tem ajudado a compor um quadro da biodiversidade e das interações ecológicas envolvidas na interação inseto-planta. Porém, tendo em vista o grande 74

número de espécies de plantas e insetos existentes, há necessidade de mais estudos para um conhecimento mais completo dessas relações.

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* Referências elaboradas de acordo com o documento de GIUSTI et al. (2006) (Teses, dissertações e trabalhos acadêmicos- Normas da UFPel). 91

ANEXOS

Tabela 1: Famílias de dípteros visitantes florais e adaptações alimentares (adaptada de Gilbert e Jervis (1998)

Família Estrutura da probóscide Alimentação do adulto Alimentação da larva

Acroceridae Vestigial ou muito pequena As espécies com peças Endoparasitóides em em certos gêneros; muito bucais obrigatoriamente adultos de aranhas, longa em outros. se alimentam em flores, especialmente Lycosidae. retirando o néctar.

Anthomyiidae Curta e grossa a longa e Visitam flores Fitófagos, saprófagos, tubular regularmente, alguns se alguns coprófagos, obrigatoriamente visitam endoparasitas. flores.

Bibionidae Curtas; ocasionalmente São visitantes florais Saprófagos terrestres alongadas frequentes

Bombyliidae Ocasionalmente vestigiais; A maioria são visitantes A maioria são curtas e grossas, longas ou florais obrigatórios, parasitóides, vários muito longas consumindo pólen e predam ovos de néctar. gafanhotos.

Calliphoridae Moderada e grossa Alguns gêneros são Saprófagas, carnívoras visitantes florais regulares.

Cecydomyiidae Geralmente curtas Registrados em flores Micófagas, terrestres, fitófagas, predadoras.

Ceratopogonidae Moderada; mandíbulas com As fêmeas são Saprófagas, terrestres, lâminas, probóscide delicada hematófagas, alguns são predadoras. nos machos. predadores de larvas de Nematocera, alimentam- se de néctar, uma sp. consome pólen.

Chironomidae Reduzida, longo labro em A maioria não se Saprófagos (semi-) algumas sp. alimenta, mas alguns aquáticos. consomem néctar. Podem ser importantes polinizadores na Tundra.

Chloropidae Curta e grossa ou longa Consomem néctar Fitófagas, saprófagas, predam ovos de aranhas e afídeos.

Chyromyidae Curta e grossa Aphaniosoma pode se Prováveis saprófagos em alimentar em flores. ninhos de aves, ratos e guano de morcegos. 92

Família Estrutura da probóscide Alimentação do adulto Alimentação da larva

Conopidae Geniculada, curta, longa ou Visitantes florais Todos endoparasitas em muito longa. obrigatórios, consomem abelhas, baratas e néctar. moscas caliptradas.

Culicidae Longas e delgadas, As fêmeas são Saprófagas, aquáticas ou mandíbulas presentes. hematófagas e machos e predadoras. fêmeas de algumas espécies consomem néctar.

Drosophilidae Curta e grossa. Maioria são raramente Saprófagas, fitófagas. registradas em flores. Drosophila favohirta consome pólen.

Empididae Curtas, algumas alongadas. Predadores; consomem Predadores (semi-) néctar e ocasionalmente aquáticos, endo e pólen ectoparasitas de Tricoptera imaturos.

Lonchopteridae Curta Ocasionalmente Micófagas registrada em flores, consumindo néctar.

Milichidae Delgada, curta ou alongada. Frequentemente Acredita-se que sejam registrada em flores. saprófagas, muitas espécies se desenvolvem em ninhos de formigas.

Muscidae Moderada e curta; ás vezes Muito comuns em flores. Saprófagas, hematófagas, longa e fina (Stomoxyinae) predadoras facultativas, ectoparasitas.

Mycetophilidae Geralmente curta e grossa, Keroplatinae são Micetófagas, predadoras. algumas muito longas visitantes florais freqüentes, incluindo espécies com a probóscide longa.

Mydidae Curta e grossa, algumas Maioria se alimenta Predadoras do solo. atrofiadas e outras obrigatoriamente em alongadas. flores.

Nemestrinidae Vestigiais; curtas e grossas Maioria se alimentam Predadoras, ou muito longas. obrigatoriamente em endoparasitóides em flores; espécies com larvas ou pupas de longas probóscides besouros. retiram néctar de flores com corola profunda; alguns são importantes polinizadores.

Pallopteridae Curtas e grossas Registradas em flores, Predadores terrestres. consomem néctar. 93

Família Estrutura da probóscide Alimentação do adulto Alimentação da larva

Pelcorhynchidae Curta, algumas com Algumas espécies se Vivem no solo úmido. mandíbulas reduzidas. alimentam em flores.

Phoridae Usualmente curta e grossa; Todas provavelmente Saprófagas, fitófagas, ás vezes moderadamente consomem néctar. micófagas, predadoras. longa e esclerotinizada.

Phlebotomidae Curtas Nectarívoros em alguns Saprófagas terrestres. casos.

Pipunculidae Curta e grossa Ocasionalmente registrada em flores consumindo néctar; consomem honeydew.

Platypezidae Curta e grossa. Consomem honeydew; Micófagas são vistos e flores.

Psilidae Curta e grossa Vistos ocasionalmente em Fitófagas flores.

Psychodidae Curta Normalmente noturnos, Saprófagos terrestres são registrados em flores.

Rhinophoridae Curta e grossa Rhinophora lepida Vivem no solo. observada em Asteraceae.

Richardiidae Curta e grossa Registrados em flores. Fitófagos

Sarcophagidae Curta e grossa Visitam flores apenas Saprófagas, predadoras ocasionalmente; obtém facultativas. açúcares normalmente em honeydew.

Scathophagidae Moderada Consomem néctar e Fitófagas, saprófagas em pólen fezes.

Scatopsidae Reduzidas Visitam flores Saprófagas terrestres frequentemente

Sciaridae Curtas; longas em algumas Alguns são comuns em Saprófagas terrestres, espécies. flores, como as da família frequentemente Apiaceae. associados com fungos.

Sepsidae Curta e grossa Algumas espécies Saprófagas em fezes. registradas em flores, consumindo néctar.

Simuliidae Curta As fêmeas são Saprófagas aquáticas hematófagas, mas os machos consomem néctar. 94

Família Estrutura da probóscide Alimentação do adulto Alimentação da larva

Sphaerocidae Curta e grossa Geralmente se alimentam Saprófagas, micetófagas. de líquidos de decomposição; raramente visitam flores.

Stratiomyidae Usualmente curta e grossa, Frequentes visitantes Predadoras terrestres e vestigial em algumas florais, vistos em aquáticas, saprófagas, espécies. Apiaceae. fitófagas.

Syrphidae Curtas e grossas ou longas, Alimentam-se Saprófagas, fitófagas, em algumas espécies. obrigatoriamente em micófagas, predadoras. flores.

Tabanidae Possuem mandíbulas As fêmeas são Predadoras em solo robustas, ás vezes muito hematófagas, mas úmido. longas. machos e algumas fêmeas se alimentam de néctar; honeydew (mais machos).

Tachinidae Muito curta; curta; Alimentam-se Todas endoparasitas moderada; muito longa. principalmente do honeydew; as espécies com probóscide longa se alimentam em flores.

Tephritidae Curta e grossa, ás vezes Alimentam-se Fitófagas longa e flexionada ocasionalmente de néctar

Therevidae Pequena, retraída Alimentam-se de néctar Fitófagas

Tipulidae Curta ou moderada Ocasionalmente se Fitófagos do solo ou alimentam de néctar aquáticos e saprófagos.

Trixoscelididae Curta e grossa Visitam flores Não se tem conhecimento frequentemente

Vermileonidae Curta e grossa Se alimentam Predadoras obrigatoriamente em flores 95

Fig.1: Imagem de parte do corpo de uma mosca. Fig.2: Díptero da família Tipulidae. A seta indica o local do aparelho bucal onde Fonte: Insects.org (2010) os grãos de pólen se aderem.

Fonte: Pombal e Morellato, 2000.

Fig.3: Díptero da família Scatopsidae Fig.4: Díptero da família Ceratopogonidae

Fonte: Xespok.net (2010). Fonte: UKU (2010) 96

Fig.5: Díptero da família Chironomidae Fig.6: Díptero da família Culicidae

Fonte: Mzephotos (2006). Fonte: Insects.org (2010)

Fig.7: Díptero da família Simuliidae Fig.8: Díptero da família Bibionidae

Fonte: Pbase (2010). Fonte: Chew (2010) 97

Fig.9: Díptero da família Cecidomyiidae Fig.10: Díptero da família Mycetophilidae

Fonte: Pbase (2010) Fonte: Diptera.info (2010)

Fig.11: Díptero da família Sciaridae Fig.12: Díptero da família Stratiomyidae

Fonte: Diptera. info (2010) Fonte: Diptera.info (2010) 98

Fig.13: Díptero da família Acroceridae Fig.14: Lasia purpurata Bequaert (Acroceridae)

Fonte: Diptera.info (2010) Fonte: Uark.edu (2010)

Fig.15: Prosoeca ganglbaueri Lichtwardt Figura 16: Philoliche aethiopica (Tabanidae) em flores de Plumbago auriculata Lam. (Nemestrinidae), com polinário de Disa scullyi Bolus (Orquidaceae) na base de sua probóscide. (Plumbaginaceae) na África do Sul. Fonte: Ferrero et al. (2009). FONTE: Johnson (2006). 99

Fig.17: Díptero da família Bombyliidae Fig.18: Díptero da família Mydidae

Fonte:.insects.org (2010) Fonte: Diptera.info (2010)

Fig.19: Díptero da família Empididae Fonte: Fig.20: Díptero da família Phoridae Chew (2010) Fonte: www.phorid.net (2010) 100

Fig.21: Díptero da família Syrphidae Fig.22: Espécie de Syrphidae mimetizando uma Fonte: Chew (2010) vespa. Fonte: Diptera.info (2010)

Fig.24: Díptero da família Calliphoridae Fig.23: Díptero da família Anthomyiidae Fonte: Diptera.info(2010) Fonte: Diptera.info (2010) 101

Fig.25: Díptero da família Sarcophagidae Fig.26: Díptero da família Fanniidae

Fonte: Diptera.info(2010) Fonte: Diptera.info(2010)

Fig.27: Díptero da família Muscidae Fig.28: Díptero da família Tachinidae

Fonte: Diptera.info(2010) Fonte: Diptera.info(2010) 102

Fig.29: Díptero da família Conopidae Fig.30: Díptero da família Tephritidae

Fonte: Chew (2010) Fonte: Diptera.info(2010)

Fig.32: Díptero da família Chamaemyiidae

Fig.31: Díptero da família Otitidae Fonte: Diptera.info(2010)

Fonte: Naturspaziergang.(2010). 103

Fig.33: Díptero da família Lauxaniidae Fig.34: Díptero da família Chloropidae

Fonte: CDFA (2010) Fonte: Diptera.info(2010)

Fig.36: Díptero da família Drosophilidae Fig.35: Díptero da família Milichiidae Fonte: Chew (2010) Fonte: Freewebs (2010) 104

Fig.37: Díptero da família Ephydridae

Fonte: Diptera.info(2010).