Forêt De Cystoseires, De Sargasses, Encorbellement À Lithophyllum Et Bloom D’Ostreopsis

THESE DE DOCTORAT D’AIX-MARSEILLE UNIVERSITE Mediterranean Institute of Oceanography Ecole Doctorale Sciences de l’Environnement (ED 251) Spécialité Océanographie

Le changement global en Méditerranée Nord Occidentale : forêt de Cystoseires, de Sargasses, encorbellement à Lithophyllum et bloom d’Ostreopsis

Global change in the NW Mediterranean Sea: the fate of forests of Cystoseira and Sargassum, Lithophyllum rims and blooms of Ostreopsis

Aurélie Blanfuné

|soutenue à Marseille le 1er juillet 2016 devant le jury composé de :

Enric Ballesteros CSIC, CEAB Blanes Rapporteur Conxi Rodríguez-Prieto Universitat de Girona Rapporteur Line Le Gall MNHN Examinateur Charles-François Boudouresque Aix-Marseille Université, M.I.O. Directeur de thèse Marc Verlaque CNRS, M.I.O. Directeur de thèse

Remerciements

Les mots me manquent sauf un :

Merci à vous

Merci à mes directeurs de thèse, Charles-François Boudouresque et

Marc Verlaque.

Merci aux membres du jury, Enric Ballesteros, Line Le Gall et Conxi

Rodríguez-Prieto.

Merci à Pierre Boissery, Agence de l’Eau Rhône Méditerrannée-Corse, d’avoir accepté que je réalise mon projet de thèse.

Merci à Richard Sempéré, Directeur de l’Institut Méditerranéen d’Océanographie (M.I.O.) et à toute l’équipe EMBIO, pour m’avoir accueillie au sein du laboratoire.

Merci à Michèle Boudouresque-Perret, Mélanie Ourgaud, Eric

Pironneau, Sandrine Ruitton et Laura Palomba.

Merci à ma famille, mes parents, mes grands-parents, ma sœur, mon mari Thierry et ma fille Emma.

Un grand MERCI à toutes et à tous

Aurélie

Il y a trois stades de connaissance : ce qu'on croit, ce qu'on sait et ce qu'on peut prouver (Peter Parker)

Je suis une cartésienne désabusée : je pense, donc je suis, mais je m’en fous ! (Gaspard Proust)

Blanfuné A., 2016. Le changement global en Méditerranée Nord Occidentale : forêt de Cystoseires, de Sargasses, encorbellement à Lithophyllum et bloom d’Ostreopsis. Thèse de doctorat. Aix-Marseille Université. 478 pp.

Sommaire

Introduction ...... 1

Matériel & Méthodes ...... 9

1. Sites d’étude ...... 11

2. La récolte des données ...... 12 2.1. Les données historiques ...... 12 2.2. Les campagnes d’échantillonnage ...... 13

3. L’analyse de données ...... 14 3.1. Analyse des données concernant les Fucales ...... 14 3.2. La vitalité des encorbellements à Lithophyllum byssoides ...... 14 3.3. Calcul des surfaces des Aires Marines Protégées ...... 15

Partie 1. Taxonomie ...... 17

1. L’étagement biocénotique ...... 19 1.1. L’étage médiolittoral ...... 21 1.2. L’étage infralittoral...... 21 1.3. Le circalittoral ...... 22

2. Les modèles d’étude ...... 23 2.1. Le genre Cystoseira C. Agardh ...... 23 2.1.1. Cystoseira amentacea (C. Agardh) Bory de Saint-Vincent ...... 25 2.1.2. Cystoseira barbata (Stackhouse) C. Agardh ...... 27 2.1.3. Cystoseira brachycarpa J. Agardh ...... 28 2.1.4. Cystoseira compressa (Esper) Gerloff & Nizamuddin subsp. compressa ...... 29 2.1.5. Cystoseira compressa subsp. pustulata (Ercegović) Verlaque ...... 30 2.1.6. Cystoseira crinita Duby ...... 31 2.1.7. Cystoseira elegans Sauvageau ...... 32 2.1.8. Cystoseira foeniculacea (Linnaeus) Greville ...... 33 2.1.9. Cystoseira funkii Schiffner ex Gerloff & Nizamuddin ...... 36 2.1.10. Cystoseira jabukae Ercegović ...... 37 2.1.11. Cystoseira mediterranea Sauvageau ...... 38 2.1.12. Cystoseira sauvageauana Hamel ...... 39 2.1.13. Cystoseira squarrosa De Notaris ...... 40 2.1.14. Cystoseira spinosa Sauvageau var. spinosa ...... 41 2.1.15. Cystoseira spinosa var. compressa Cormaci, Furnari, Giaccone, Scammaca & Serio ....42 2.1.16. Cystoseira spinosa var. tenuior (Ercegović) Cormaci, Furnari, Giaccone, Scammaca & Serio …………………………………………………………………………………………………………43 2.1.17. Cystoseira usenoides (Linnaeus) Roberts ...... 44 2.1.18. Cystoseira zosteroides C. Agardh ...... 45 2.2. Le genre Sargassum C. Agardh ...... 47 2.2.1. Sargassum acinarium (Linnaeus) Setchell ……...………………………………..….………..47 2.2.2. Sargassum flavifolium Kützing ………………………………………………..………………..49 2.2.3. Sargassum hornschuchii C. Agardh …………………………………………...…...…………..50 2.2.4. Sargassum muticum (Yendo) Fensholt ………………………………………….....………..…51 2.2.5. Sargassum trichocarpum J. Agardh …………………………………………….....…………...52 2.2.6. Sargassum vulgare C. Agardh …………………………………………………….....……….....53

2.3. Clé de détermination des espèces de Cystoseira et Sargassum présentes en Méditerranée….54 2.3.1. Genre Cystoseira ...... 54 2.3.2. Genre Sargassum …...... 59 2.4. Encorbellements à Lithophyllum byssoides (Lamarck) Foslie ...... 62 2.5. Le dinoflagellé Ostreopsis cf. ovata Fukuyo...... 64

Partie 2. Stabilité et résistance des populations de la végétation marine face au changement global ………………………..…………..………………………………………………...…65

1. La Côte d’Azur face aux Fucales : une zone attractive ou menaçante ? ……...... 67 1.1. Résumé ………………………………………...……………………………………………………….....67 1.2. Abstract ………………………………………...………………………………………………………....69 1.3. Introduction …………………………………...………………………………………………………….70 1.4. Material and methods ………………………...………………………………………………………...71 1.4.1. Study site …….………………………………...…………………….…………………………..…71 1.4.2. Data collection ………………………………...;…….………………………………………..…...71 1.5. Results …………………………………………...…………………………………………………...…...74 1.6. Discussion …………………………………………...……………………………………………...…….87 1.6.1. The loss of species ………………………………...…….………………………………………...87 1.6.2. Possible causes of the loss .……………………...……………………………………………….89 1.6.3. Consequences ……………………………………………………………………………………...91 1.6.4. Comparison with other Mediterranean area ....………………………………………………91 1.6.5. Conservation questions …………………………....……………………………………………..92 1.7. Conclusions …………………………………………...…………………………………………………..93 1.8. Nomenclature note …………………………………..…………………………………………..……...93 1.9. Supplementary materials …………………………..……………………………………………….....95

2. Le système infralittoral de mode calme à Cystoseira crinita : état des populations en France ………………………………………………………………………………………………………113 2.1. Résumé …………………………………………………...………………………………..…………….113 2.2. Abstract …………………………………………………...……………………………………………..114 2.3. Introduction ……………………………………………...……………………………………………...115 2.4. Material and methods ………………………………...……………………………………………….118 2.4.1. Study area ……………………………………………..………………………………………...118 2.4.2. Data collection ………………………………………..…………………………………………118 2.4.3. GIS analysis …………………………………………..…………………………………………119 2.4.4. Statistical analysis …………………………………...……………………………………...... 119 2.5. Results ……………………………………………………………………………………………………120 2.5.1. Historical data and current distribution …...……………………………………………….120 2.5.2. Impact of anthropogenic pressures ……..……….…………………………………………...130 2.6. Discussion ………………………...……………………………………………………………………..131 2.7. Supplementary materials ……..……………………………………………………………………...134

3. Le système infralittoral supérieur à Cystoseira amentacea : une stabilité inattendue …………………………………………………………………………………………………………….…..153 3.1. Résumé ……………………...………………………………………………………………………...…153 3.2. Abstract …………………...……………………………………………………………………………..155 3.3. Introduction ……………...……………………………………………………………………………...155 3.4. Materials and methods ...……………………………………………………………………………...159 3.4.1. Study area …………...………………..………………………………………………………...... 159 3.4.2. Data collection ……...…………………..……………………………………………………..….159 3.4.3. GIS analysis ………...…………………..……………………………………………………..….162 3.4.4. Statistical analysis ...…………………..………………………………………………………...162

3.5. Results ……………...…………………………………………………………………………………....163 3.5.1. Historical data ………………..…………………………………………...…………………...…163 3.5.2. Field data ………………………..………………………………………..…………………...….172 3.5.3. Impact of sewage outfalls ……..………………………………………..…………………...….174 3.5.4. Impact of fish farms ……………..……………………………………...…………………..…...174 3.5.5. Impact of ports ……………………..……………………………………..……………………...175 3.5.6. Development of Cystoseira amentacea on man-made structures ……….……………...... 179 3.5.7. Comparison between historical and current maps …………………..…….………………179 3.6. Discussion ………………………………………………………..……………………………………...180 3.7. Supplementary materials ……………………………………..………………………………………184

4. Etat de conservation des Sargasses le long des côtes françaises méditerranéennes ……………………………………………………………………………………………………………..….221 4.1. Résumé …………………………………………………………………………………………….…….221 4.2. Abstract ………………………………………………..………………………………………………...222 4.3. Introduction …………………………………………..…………………………………………………223 4.4. Materials and methods ……………………………..…………………………………………………224 4.5. Results ………………………………………………..………………………………………………….226 4.5.1. Sargassum acinarium (Linnaeus) Setchell …..………...…………………………………….226 4.5.2. Sargassum flavifolium Kützing …………..……………..…………………………………….226 4.5.3. Sargassum hornschuchii C. Agardh …….…………..……………………………………….227 4.5.4. Sargassum muticum (Yendo) Fensholt ………………….……………………………………227 4.5.5. Sargassum trichocarpum J. Agardh …..…………………...………………………………….234 4.5.6. Sargassum vulgare C. Agardh …………...………………..…………………………………...234 4.5.7. Taxa excludenda …………..………………………………...……………………………………235 4.6. Discussion ……………………..………………………………………………………………………...236 4.7. Supplementary materials …..…………………………………………………………………………244

5. Les encorbellements à Lithophyllum byssoides et les activités anthropiques dans un contexte de changement global ……………………..………………………………………………..269 5.1. Introduction ……………..………………………………………………………………………………269 5.2. Matériels et méthodes ...……………………………………………………………………………….271 5.2.1. Sites d’étude – Encorbellements sélectionnés …....…….……………………………………271 5.2.2. Protocole de quantification de la vitalité des encorbellements à Lithophyllum byssoides……………………………………………………………………..…………………………….273 5.2.3. Analyses statistiques.………………………………….………….………………..……………275 5.3. Résultats …………………………………………………………………………………..…………….277 5.3.1. Analyse de la vitalité des encorbellements à L. byssoides de la Réserve ……….……….277 5.3.1.1. Trottoir Tourista (R1) ……………………………………….………..…………...277 5.3.1.2. Cala Litizia (R2) ……………………………………………………..………….…278 5.3.1.3. Trottoir Punta Palazzu (R3) ………………………………………..……………284 5.3.1.4. Gattaghja Sud (R4) …………………………………………………..……………286 5.3.1.5. Gattaghja Nord (R5) ...………………………………………………...…………..288 5.3.1.6. Ilot Palazzu (R6) ………………………………………………………..………….289 5.3.2. Analyse de la vitalité des encorbellements à L. byssoides hors Réserve …….……...... 290 5.3.2.1. Punta Rossa (HR1) ………………..……………………………………………….290 5.3.2.2. Punta di Stollu (HR2) ……………..………………………………………………291 5.3.2.3. Trottoir Arche Est (HR3) …………..……………………………………………..292 5.3.2.4. Trottoir du Balbuzard (HR4) ……………………..……………………………...293 5.3.2.5. Trottoir Arche Ouest (HR5) ……………………...……………………………….295 5.3.3. Analyse globale des encorbellements étudiés ……...……..………………………………….296 5.4. Discussion ………………………………………………………………………………...……………..297 5.4.1. Méthodologie ………………………………………………………..………………...………..…298 5.4.2. Base line ……………………………………………………….…….………………...……….....299 5.4.3. Les agressions mécaniques ………………………….…………….………………...………….300 5.4.4. Les agressions chimiques …………………………….…………….………………...…………300

5.4.5. L’hypothèse effet ‘morceau de sucre’ ………..……………………………………..………….301 5.4.6. Hypothèse climatique …………………………...... ………………………………..………...301 5.5. Conclusion ……………………………………………………………………………………..………..305

6. Ostreopsis et sa relation avec la couverture algale ………………………………..………...307 6.1. Résumé ……………………………………………………………………………………….………….307 6.2. Abstract ……………………………………………………………………………………….…………308 6.3. Introduction ………………………………………………………………………………….………....309 6.4. Materials and methods …………………………………………………………………….………….310 6.5. Results ……………………………………………………………………………………….…………..314 6.5.1. Occurrence and abundance of Ostreopsis spp. …………….…………………….…….…….314 6.5.2. Occurrence and abundance of Prorocentrum lima and Coolia spp. …………….…….….314 6.5.3. Regional effect on abundance of the 3 dinophycean taxa ………………………….…...... 318 6.5.4. Correlation between Ostreopsis spp., Prorocentrum lima and Coolia spp. abundance …………………………………………………………………………………………………………...... 318 6.5.5. Effect of the macroalgal substrate …………………….…………………………….…..…….319 6.6. Discussion and conclusion ……………………………………………………………………...……..321

Partie 3. Utilisation des Fucales et des encorbellements à Lithophyllum byssoides dans les outils de gestion ………………………………………………………………………………...…….325

1. L’état de l’art des Aires Marines Protégées en Méditerranée française ………..……..329 1.1. Résumé ……………………………………………………………………………………………..…....329 1.2. Abstract ……………………………………………………………………………………………..…...330 1.3. Introduction ………………………………………………………………………………………..……331 1.4. Material and methods ……………………………………………………………………………..…..332 1.4.1. The selection of marine protected areas ……………………………….………………..…...332 1.4.2. Descriptive survey of marine protected areas ……………………….………………..…….334 1.4.3. Estimation of the situation with regard to the achievement of Aichi target no. 11 …...335 1.5. Results and discussion ……………………………………………………………..………………….335 1.5.1. Number of MPAs …………………………………….………………………...…………………342 1.5.2. Level of surveillance ……………………………………………………………………………..342 1.5.3. Lengh of coastline under protection ……………………………………..…..………………..343 1.5.4. Total area of MPAs ………………………………………..…………………..…………………343 1.5.5. Total surface area of no take areas ……………………..…………………..…………………344 1.6. Conclusion …………………………………………………………………………….………………...345

2. L’évolution de la diversité de Cystoseira et de Sargassum au sein d’un parc national marin …………………………………………………………………………………...………………….…347 2.1. Résumé ……………………………………………………………………………...…………………...347 2.2. Abstract ……………………………………………………………………………...…………………..348 2.3. Introduction ………………………………………………………………………...…………………...349 2.4. Material and methods …………………………………………………………...…………………….351 2.4.1. Study site ………………………………….………………………………...……………………351 2.4.2. Compilation of historical data ………….………………………………...……………………353 2.4.3. Field surveys ……………………………….………………………………...…………………..353 2.4.4. Analyses of temporal changes ……...... 354 2.5. Results ………………………………………………………………………………..………………….354 2.6. Discussion ……………………………………………………………………………..………………...372 2.7. Conclusion ………………………………………………………...………………….…………………377

3. L’indicateur CARLIT : pertinence, robustesse et reproductibilité ……….……...……..379 3.1. L’état de l’art des différents indicateurs utilisant les macrophytes comme BQE ……...….…379 3.2. Résumé ………………………………………………………………...………………………………...383 3.3. Abstract ………………………………………………………………...………………………………..385 3.4. Introduction …………………………………………………………...………………………………...386 3.5. Material and methods …………………………………………………...…………………………….388 3.5.1. Study area and coastal water bodies …………………..………...……………………………388 3.5.2. Calculation of the CARLIT index ……………………..………...………………………….....391 3.5.3. Calculation of anthropogenic pressure indices ……..………...……………………………..396 3.5.3.1. The Land Uses Simplified Index (LUSI)…………..………………………………………..396 3.5.3.2. The MA-LUSI-WB Index …………………………………..………………………………….396 3.5.3.3. The Cumulative Human Impacts Index ………………..…..………………………………396 3.5.3.4. The Human Activities and Pressures Index (HAPI) …………...………………………...397 3.6. Results ………………………………………………………………………..………………………….399 3.6.1. Ecological assessment ……………………………………………...... ………………………..399 3.6.2. Response of CARLIT methods to anthropogenic pressures ..…..………………………….401 3.7. Discussion …...…………………………………………………………………………………………..403 3.8. Conclusion…...…………………………………………………………………………………………..406

4. Réponse des communautés algales aux pressions anthropiques en Albanie : évaluation de l’état écologique via la méthode CARLIT ..……………………………….……407 4.1. Résumé …………………………………………..………………………………………………………407 4.2. Abstract ……………………………………………………………………………………...…………..408 4.3. Introduction ………………………………………………………………………………...…………...409 4.4. Materials and methods …………………………………………………………………...…………...411 4.4.1. Sampling sites …………………………………..…………………………………..……………411 4.4.2. Identifying ecological regions in the studied area …..………………………...…………….411 4.4.3. Mapping of lower mid-littoral and shallow subtital communities ………….…………….411 4.4.4. Ecological status assessment ………………………………………..………………..………..412 4.4.5. Assessment of anthropogenic pressures …………………………..………………...………..414 4.5. Results ……………………………………………………………………………………………..…….415 4.5.1. Distribution and state of conservation of Lithophyllum byssoides rims ……….....……..415 4.5.2. Distribution of Cystoseira amentacea stands and shallow subtidal communities …...... 416 4.5.3. Ecological status and anthropogenic pressures ……...……………………………………...417 4.6. Discussion …...…………………………………………………………………………………………..418 4.7. Supplementary materials …..………………………………………………………………………...424

Discussion et conclusion ………………………………………………………………………….…….431

Références bibliographiques ………………………………………………………………….………443

Introduction

C. crinita au Cap Corse à 1m de profondeur en mai 2015. Photo © T. Thibaut

|Introduction

La Méditerranée

La Méditerranée est une mer complexe dans ses dimensions écologiques et sociales. La mer Méditerranée s’étend sur trois continents (Europe au nord, l’Asie à l’est et l’Afrique au Sud). Elle est bordée par 21 pays : Albanie, Algérie, Bosnie-Herzégovine, Croatie, Chypre, Egypte, Espagne, France, Grèce, Israël, Italie, Liban, Libye, Malte, Maroc, Monaco, Monténégro, Slovénie, Syrie, Tunisie et Turquie. La Méditerranée est une mer presque fermée ayant très peu d’échanges avec les bassins océaniques voisins, avec un bassin d’environ 2.6 millions de km² (PNUE/PAM, 2012). Elle est divisée en deux sous-bassins : le bassin occidental et le bassin oriental, tous deux divisés en bassins de plus petites tailles (Amblas et al., 2004). Le bassin oriental, environ 1.7 millions de km², relié au bassin occidental par le canal de Sicile, comprend le bassin afro-sicilien, la mer Adriatique, la mer Ionienne, le bassin Levantin et la mer Egée. Le bassin occidental, beaucoup plus petit, 0.9 millions de km², comprend la mer d’Alboran à la sortie vers Gibraltar, le bassin Algéro-Provençal (bassin Algérien-Baléares, Golfe du Lion et mer Ligure) et la mer Tyrrhénienne (Figure 1) (Millot & Taupier Letage, 2005). Ce travail de thèse concerne essentiellement les côtes françaises (bassin nord-occidental et Corse), avec une application de la méthode CARLIT sur le littoral albanais. A bien des égards, la Méditerranée et son littoral sont uniques. Elle concentre une forte densité d’habitants : la population totale des pays méditerranéens est passés de 276 millions en 1970 à 466 millions en 2010, et devrait atteindre 529 millions en 2025 (PNUE/PAM, 2012). 60% de la population totale est répartie dans 4 pays : Turquie (81 millions), Egypte (72 millions), France (64.5 millions) et Italie (60 millions). Au total, plus de la moitié de la population vit sur le littoral méditerranéen et cette proportion devrait monter à 3/4 d’ici 2025 (PNUE/PAM/MED POL, 2005). Il faut ajouter à cette population le fait que près d’un tiers des touristes mondiaux a pour destination le bassin méditerranéen (306 millions sur un total de 980 millions). La pression humaine est par conséquent très importante (PNUE/PAM/MED POL, 2005).

Au niveau de la biodiversité (voir Boudouresque, 2014, pour les définitions des différentes dimensions de la biodiversité), la mer Méditerranée se caractérise par une diversité spécifique gamma et un taux d’endémisme élevés (Boudouresque, 2003, 2004; Coll et al., 2010). C’est l’un des principaux points chauds (hot spots) dans le monde (Lejeusne et al., 2010). La Méditerranée se caractérise également par de nombreux écosystèmes endémiques, tels que l’herbier à Posidonia oceanica, le coralligène, le trottoir à vermets et l’encorbellement à Lithophyllum byssoides (e.g. Boudouresque, 2004; Personnic et al., 2014). Pour ce qui concerne le domaine terrestre, la Méditerranée est également un point chaud de diversité spécifique : elle fait partie des 25 principaux points chauds du monde, avec également un grand nombre de d’espèces endémiques (Myers et al., 2000).

|Introduction

Figure 1. Bassins et sous-bassins de la mer Méditerranée (Millot & Taupier Letage, 2005)

Toutes les zones de la Méditerranée sont soumises à de multiples pressions anthropiques qui agissent souvent simultanément et de manière chronique. Voici les pressions qui peuvent être pointées : la destruction de l’intégrité des fonds marins, les modifications des conditions hydrologiques, la destruction de l’habitat, la contamination chimique, l’eutrophisation, les macrodéchets, le bruit sous-marin, les espèces non-indigènes invasives, la surexploitation des ressources marines et la modification des réseaux trophiques. Aucune des pressions anthropiques affectant la mer Méditerranée n’est isolée à d’autres pressions. Les différentes pressions agissent au cours du temps et à l’unisson, impactant les espèces et le fonctionnement des écosystèmes. La zone littorale (0-100 m de profondeur) est particulièrement touchée et subit de façon aigüe les effets cumulés de nombreuses perturbations directement ou indirectement liées aux activités humaines. Ces perturbations entrainent un bouleversement des écosystèmes. Des biocénoses structurées et diversifiées cèdent peu à peu la place à des communautés appauvries en espèces et structuralement moins complexes (états stables alternatifs – régime shift). Les espèces les plus concernées sont les macrophytes qui structurent les habitats (ingénieurs d’écosystèmes).

Importance écologique des macrophytes benthiques

Dans la plupart des mers et des océans, la zone littorale est dominée par de grandes Phaeophyceae (Laminariales et Fucales) qui jouent un rôle écologique majeur dans la structuration et le fonctionnement de l’écosystème (fourniture d’habitats, de nourriture, de frayères et de nurseries pour de nombreuses espèces) (Bulleri et al., 2002; Hanel, 2002; Steneck et al., 2002; Mangialajo et al., 2008a; Verges et al., 2009). En effet, ces macrophytes génèrent une production primaire élevée et sont impliqués dans le maintien de niveaux trophiques

|Introduction diversifiés (Steneck et al., 2002). Les espèces de ces groupes sont considérées comme étant ingénieures : elles structurent l’habitat benthique. Si les espèces atlantiques ou pacifiques peuvent atteindre de très grandes tailles, plusieurs mètres voire plusieurs dizaines de mètres pour certaines espèces comme Macrocystis pyrifera (Linnaeus) C. Agardh, en Méditerranée, les espèces sont ‘miniaturisées’ et dépassent rarement le mètre. Malgré leur petite taille, ces espèces structurent l’habitat des substrats durs et détritiques photophiles de la zone littorale. Elles constituent de véritables forêts sous-marines ; l’analogie avec les forêts continentales est d’autant plus justifiée que ces macrophytes sont fonctionnellement très ‘évolués’ (troncs, organes de réserve, appareil conducteur, etc.), longévives (peut-être plus d’un siècle pour certains d’entre-eux) et qu’ils constituent des formations dont l’organisation et la dynamique sont similaires à celle des forêts terrestres (série évolutive, stratification de la végétation, recrutement, chablis, surpâturage, etc.).

Ces Phaeophyceae sont fortement touchées dans le monde entier par l’effet cumulatif de l’augmentation des pressions anthropiques (destruction des habitats, pollution, introduction d’espèces, surpêche, aquaculture côtière et réchauffement climatique) et se trouvent en situation de déclin sur toute la planète (e.g. Steneck et al., 2002; Diez et al., 2003; Helmuth et al., 2006; Worm & Lotze, 2006; Airoldi & Beck, 2007; Coleman et al., 2008; Connell et al., 2008 ; Hawkins et al., 2008; Wernberg et al., 2010; Schiel, 2011; Lamela-Silvarrey et al., 2012; Raybaud et al., 2013; Filbee-Dexter & Scheibling, 2014; Vergés et al., 2014). Le changement global est engendré par différentes pressions anthropiques qui agissent au fil du temps et à l’unisson, avec souvent des effets synergiques. Ceci affecte les espèces, les écosystèmes ainsi que leur capacité à fournir des services écosystémiques. Après destruction, ces macrophytes ont besoin généralement de beaucoup de temps pour recoloniser le milieu, une fois que les conditions environnementales sont revenues à la normale (faible résilience) (Coleman et al., 2008; Connell et al., 2008; Diez et al., 2009).

En Méditerranée, les espèces de Laminariales sont faiblement représentées et ce sont les espèces de Fucales appartenant aux genres Cystoseira C. Agardh et Sargassum C. Agardh qui sont les principales espèces structurantes du stade climacique de la végétation photophile de la zone littorale (de la surface jusqu’à 70-80 m de profondeur dans les eaux les plus claires) (Feldmann, 1937a; Molinier, 1960; Pignatti, 1962; Boudouresque, 1971a, 1972; Verlaque, 1987a; Ballesteros, 1988, 1990a, 1990b; Giaccone et al., 1994). Juste au-dessus de la surface, au niveau de la roche médiolittorale inférieure, et dans les zones ombragées et battues, nous trouvons une autre espèce structurante, la Florideophyceae calcifiée Lithophyllum byssoides (Lamarck) Foslie, qui peut constituer des bioconstructions monumentales, les encorbellements à Lithophyllum byssoides, qui ont été classés « habitat d’intérêt communautaire » par la Communauté Européenne (Annexe I de la Convention de Berne (Council of Europe, 1979) (1979) et Annexe II de la liste des espèces en voie de disparition et menacées de la Convention de Barcelone (UNEP/MAP, 2009).

|Introduction

Sur les 289 taxons de Cystoseira décrits dans le monde, 29 espèces et plus de 15 taxons infra- spécifiques sont actuellement acceptés taxonomiquement en Méditerranée. La plupart ont des contraintes écologiques spécifiques qui limitent leur développement à des habitats spécifiques (Gomez-Garetta et al., 2000; Guiry & Guiry, 2016). Déclins et régressions de populations de Cystoseira ont été signalés sur tout le pourtour de la mer Méditerranée à cause de la destruction de l’habitat, de l’eutrophisation et du surpâturage par les herbivores (oursins et poissons), ce qui conduit à un remplacement d’écosystèmes complexes par des assemblages benthiques faiblement différenciés tels que des gazons d’algues filamenteuses et éphémères et des ‘barren- grounds’ (littéralement : ‘sols nus’) dominés par des algues encroûtantes et des oursins (Munda, 1974, 1982, 1993; Verlaque, 1987a, 1987b; Benedetti-Cecchi & Cinelli, 1992a, 1992b, 1995; Chryssovergis-Bacoyannis & Panayotidis, 1993; Menconi et al., 1999; Ruitton et al., 2000; Benedetti-Cecchi, 2001; Benedetti-Cecchi et al., 2001; Bulleri et al., 2002; Micheli et al., 2005; Thibaut et al., 2005; Devescovi & Ivesa, 2007; Airoldi et al., 2008; Maggi et al., 2009, 2012; Falace et al., 2010; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010; Fraschetti et al., 2011, 2012; Giakoumi et al., 2012; Sala et al., 2012; Tamburello et al., 2013; Bianchi et al., 2014; Templado, 2014; Vergés et al., 2014). Cette vulnérabilité a conduit différentes organisations internationales telles que le Conseil de l’Europe, les Nations Unies, l’IUCN, le RAC/SPA et le WWF, à placer les espèces méditerranéennes de Cystoseira sous surveillance. Cinq espèces C. amentacea (C. Agardh) Bory, C. mediterranea Sauvageau, C. sedoides (Desfontaines) C. Agardh, C. spinosa Sauvageau et C. zosteroides C. Agardh sont sur la liste des espèces strictement protégées de l’annexe I de la Convention de Berne (Council of Europe, 1979), et toutes les espèces, à l’exception de C. compressa (Esper) Gerloff & Nizamuddin, sont sur l’Annexe II de la liste des espèces en voie de disparition et menacées de la Convention de Barcelone (UNEP/MAP, 2009).

Contrairement aux espèces du genre Cystoseira, les espèces du genre Sargassum ont été très peu étudiées en Méditerranée. Parmi la grande diversité du genre (335 taxons de Sargassum acceptés taxonomiquement), 9 espèces, dont l’espèce introduite Sargassum muticum (Yendo) Fensholt, sont présentes en Méditerranée et seulement 6 sur les côtes françaises (Cormaci et al., 2012; Guiry & Guiry, 2016). A l’instar des Cystoseira, les Sargassum sont des espèces d’importance majeure, pouvant former des forêts aussi bien près de la surface qu’en profondeur (Ballesteros, 1988, 1992; Cocito et al., 2000; Piazzi et al., 2002, 2010; De Biasi et al., 2004; Špan, 2005). Malgré leur grande importance écologique, équivalente à celle des Laminariales et des autres Fucales et bien qu’elles soient fréquemment mentionnées dans les conventions internationales, les espèces de Sargassum de Méditerranée ne bénéficient à ce jour d’aucun statut réel de protection.

Dans le cadre de la Directive Européenne Cadre sur l’Eau (DCE) (EC, 2000), les communautés à Cystoseira et les encorbellements à Lithophyllum byssoides sont utilisés dans le but d’évaluer la qualité environnementale des masses d’eau côtières en Méditerranée (Orfanidis et al. 2003; Ballesteros et al. 2007; Pinedo et al. 2007; Orlando-Bonaca et al. 2008; Ivesa et al. 2009).

|Introduction

Parallèlement aux incidences liées aux pressions anthropiques, depuis quelques décades, le nombre et l'intensité des proliférations d’algues microscopiques dans la zone littorale s’accroissent dans le monde entier (Rhodes, 2011). C’est le cas par exemple pour les espèces de dinoflagellés (dinobiontes ; voir Boudouresque, 2015, pour la classification) du genre Ostreopsis Schmidt qui étaient, dans le passé, cantonnées dans les régions tropicales et subtropicales (Ballantine et al., 1988; Morton et al., 1992; Grezbyk et al., 1994). En 1995, leur aire de distribution se situait entre les latitudes 28°N et 20°S (Faust et al., 1996) ; actuellement, elle s’est étendue et se situe entre 45°N et 35°S (Rhodes, 2011). L’expansion de l’aire de répartition des espèces d’Ostreopsis est complexe et probablement liée à des perturbations anthropiques. En Méditerranée, les eaux de ballasts, les débris flottants, l’eutrophisation des eaux côtières et les changements climatiques globaux pourraient être responsables de l’expansion géographique des proliférations d’Ostreopsis (Maso et al., 2003; Vila & Maso, 2005; Maso & Garcès, 2006; Miraglia et al., 2009). La présence de cellules d’Ostreopsis n’est pas un problème en soi mais il le devient lorsqu’une prolifération massive apparaît. Le long des côtes méditerranéennes françaises, l’espèce impliquée dans les proliférations massives toxiques responsables de nuisances sanitaires, écologiques et socio-économiques est Ostreopsis cf. ovata Fukuyo. Cette espèce est considérée comme introduite et invasive (Zenetos et al., 2005; Streftaris & Zenetos, 2006; Ignatiades & Gotsis-Skretas, 2010). Dans ce travail de thèse, Ostreopsis a été choisi pour illustrer un aspect du changement global : l’introduction et la prolifération d’une espèce toxique. Sa distribution a été établie le long du littoral français méditerranéen et la relation entre la couverture algale et l’apparition des proliférations massives a été étudiée.

|Introduction

Les objectifs de la thèse

Le projet de thèse est centré sur l’étude de l’évolution à long terme de la végétation littorale (jusqu’à 40 m de profondeur) des côtes méditerranéennes françaises en relation avec les changements globaux.

Quatre modèles d’études ont été retenus : - le genre Cystoseira, - le genre Sargassum, - les encorbellements à Lithophyllum byssoides - le dinoflagellé toxique Ostreopsis cf. ovata.

Les objectifs de la thèse sont les suivants : (i) Donner une description des différentes espèces de Cystoseira et de Sargassum présentes le long des côtes françaises de Méditerranée et proposer une clé d’identification des deux genres pour l’ensemble de la Méditerranée.

(ii) Etablir l’état de conservation des populations de Fucales sur la base de l’analyse des données recueillies depuis le XVIIIe siècle.

(iii) Etablir l’état de conservation des encorbellements à Lithophyllum byssoides en Corse.

(iv) Etablir la distribution des blooms d’Ostreopsis sur le littoral et rechercher le rôle de la végétation de macrophytes sur son développement.

(v) Analyser les évolutions mises en évidence dans la thèse en relation avec les changements globaux.

(vi) Utiliser les données sur les Cystoseira et les encorbellements à Lithophyllum byssoides pour déterminer le statut écologique des masses d’eaux littorales (indice CARLIT), en relation avec divers indices de pressions anthropiques.

Matériel & Méthodes

|Matériel & Méthodes

1. Sites d’étude

La zone d’étude comprend les côtes méditerranéennes françaises, de la frontière espagnole (Cerbère) à la frontière italienne (Menton), et la Corse (Figure 1). La zone étudiée correspond à ~ 2 970 km de linéaire côtier rocheux à l’échelle 1/2 500. La zone d’étude a été divisée en 6 régions administratives : . La Catalogne française (département des Pyrénées-Orientales ; dans les articles ‘French Catalonia’). . Le Languedoc (départements de l’Aude, de l’Hérault et du Gard ; dans les articles ‘Languedoc’). . L’Ouest de la Provence (département des Bouches-du-Rhône ; dans les articles ‘Western Provence’). . L’Est de la Provence (Département du Var ; dans les articles ‘Eastern Provence’). . La Côte d’Azur (Département des Alpes-Maritimes et la principauté de Monaco ; dans les articles ‘French Riviera’). . Corse (départements de Haute-Corse et de la Corse-du-Sud ; dans les articles ‘Corsica’).

Figure 1. Localisation des 6 zones d’étude.

|Matériel & Méthodes

2. La récolte des données

2.1. Les données historiques

Les données historiques ont été récoltées à partir d’articles publiés, de rapports d’études, de carnets de récoltes, d’observations ponctuelles et de planches d’herbier déposées dans différentes institutions telles que les Muséums d’Histoire Naturelle et les universités. La plupart des documents anciens de phycologie sont conservés au niveau de la plateforme de recherche ‘Macrophytes’ de l’Institut Méditerranéen d’Océanographie (Mediterranean Institute of Oceanography - Université d’Aix-Marseille). Pour chaque planche d’herbier, les données suivantes ont été notées :

- la localité, - la date de prélèvement, - le nom taxonomique donné par l’auteur de la récolte. Eventuellement, les noms qui ont été donnés par les spécialistes qui ont réexaminé le spécimen, - le récolteur, - le numéro de planche.

En effet, les planches d’herbiers sont des sources de données exceptionnelles du fait de la précision de description des sites et des dates de récolte mais également car elles permettent de vérifier l’identification du spécimen. Les éventuelles erreurs taxonomiques, jugées en fonction de notre expertise et des connaissances actuelles, ont été corrigées1. Chaque spécimen a été intégré dans la base de données géo-référencée EMMA (Evaluation Macroalgues Méditerranée Ancienne).

3 821 planches d’herbier des genres Cystoseira et Sargassum ont été recensées dans les instituts et les herbiers suivants (les acronymes des herbiers sont issus de Thiers, 2015) :

. Mediterranean Institute of Oceanography - Université d’Aix Marseille (HCOM) : Herbier Berner, Herbier C.F. Boudouresque, Herbier H. & P. Huvé, Herbier Faculté Saint-Charles, Herbier T. Thibaut et Herbier M. Verlaque. . Jardin botanique Villa Thuret, Antibes (VTA) : Herbier Villa Thuret. . Muséum d’Histoire naturelle de Nice (NICE) : Herbier Algues vertes 1890-1910 et Herbier A. Camous. . Muséum d’Histoire naturelle de Toulon (TLON) : Herbier Anonyme et Herbier Mouret. . Muséum d’Histoire naturelle de Marseille (non indexé) : Herbier Général. . Muséum d'Histoire naturelle d'Aix-en-Provence (AIX) : Herbier Berner.

1 Il va de soi que notre expertise comporte une part de subjectivité, assumée et acceptée. Par ailleurs, il est clair que cette expertise est fonction des connaissances du moment ; nous sommes conscients du fait que des découvertes futures (e.g. nouveaux spécimens, données moléculaires) pourront la remettre en cause.

|Matériel & Méthodes

. Muséum d'Histoire naturelle d’Avignon (AV) : Herbier Requien et Herbier Soleirol. . Université de Montpellier (MPU): Exciccata Hamel, Herbier Général, Herbier Flahault, Herbier Raphélis et Herbier Salzmann. . Muséum National d'Histoire naturelle de Paris (PC) : Herbier Cryptogamique, Herbier Général, Herbier Bory de Saint-Vincent, Herbier Desfontaines, Herbier M. Adanson, Herbier du Vaillant, Herbier Cosson, Herbier Feldmann, Herbier Jussieu, Herbier Haller, Herbier Hugenot, Herbier Lamarck, Herbier Lamouroux, Herbier Le Prieur, Herbier Magne, Herbier Mazoyer, Herbier Montagne, Herbier Moquin-Tandon, Herbier R. Melin, Herbier Sauvageau, Herbier Schousboe, Herbier Thuret et Herbier Tournefort. . Musée Océanographique de Monaco (non indexé) : Herbier F. Børgesen, Herbier Collection Prince de Monaco, Herbier Mouret et Herbier du musée (Mouret monté sous-verre). . Université Nice Sophia Antipolis (non indexé) : Herbier A. Meinesz. . Université de Girona (HGI) : Algae section. . Musée botanique cantonal de Lausanne (LAU) : Herbier Les Phéophycées. . Herbier du Hamas de J.H. Fabre (non indexé).

2.2. Les campagnes d’échantillonnage

Depuis 2007, l’intégralité des côtes rocheuses françaises méditerranéennes a été cartographiée avec une attention particulière aux sites jadis échantillonnés par de nombreux phycologues. Les populations du médiolittoral, des petits fonds rocheux (< 1 m) et des cuvettes littorales ont été étudiées à pied, via une embarcation légère et des plongées en apnée, alors que les populations plus profondes (jusqu’à 40 m de profondeur) ont été prospectées en plongée sous-marine. Toutes les populations de Fucales ont été géolocalisées et notées sur des cartes BD-Ortho à l’échelle du 1:2 500ème ; leur abondance a été visuellement estimée. L’identification des différentes espèces a été réalisée soit sur le terrain, soit, en cas de doute, au laboratoire en utilisant les clés de détermination des taxons de Cystoseira et de Sargassum de Méditerranée (Hamel, 1931-1939; Gómez-Garreta et al., 2001; Cormaci et al., 2012; M. Verlaque com. pers.), ainsi que les clés mises à jour que nous proposons (voir ci-dessous : partie 1 - chapitre 2.3). Tous les spécimens récoltés ont été mis en herbier et déposés dans l’Herbier Thibaut (HCOM) au Mediterranean Institute of Oceanography (Université Aix-Marseille). En Octobre 2014, une campagne de mesure de vitalité des trottoirs de Lithophyllum byssoides a été réalisée à Scandola, en Corse. Entre Janvier et Mars 2016, des campagnes ont été menées au sein du Parc national des Calanques à Marseille.

|Matériel & Méthodes

3. L’analyse des données

Les différentes méthodes d’analyse des données sont présentées en détail dans chaque partie.

3.1. Analyses des données concernant les Fucales (Cystoseira et Sargassum)

Les analyses des données concernant les Fucales (Cystoseira et Sargassum) s’articulent autour de deux types :

. Une analyse spatiale et temporelle de l’évolution des populations de Fucales via un Système d’Information Géographique (SIG) réalisée avec ArcGis10® : exploitation des localisations anciennes et actuelles géo-référencées et conservées dans des bases de données.

. Des analyses statistiques réalisées avec PRIMER® tels que des nMDS, des Permanova, ou des Analyses en composantes principales (ACP), afin, dans un second temps, de rechercher les causes putatives de régression ou de stabilité des différents taxons.

3.2. La vitalité des encorbellements à Lithophyllum byssoides

Le protocole de quantification de la vitalité des encorbellements dérive de la méthode proposée et testée en 1995 par Verlaque (1996) et publiée en 2010 (Verlaque, 2010). Elle consiste à effectuer des relevés photos sur l’ensemble de l’encorbellement. Les relevés photos sont analysés grâce à un logiciel de traitement d'image (Image J). Sur chaque photo, les surfaces exploitables (parties non floues, non submergées) ont été analysées. Ces surfaces exploitables varient d'une photo à une autre et permettent d'analyser la plus grande surface possible de chaque trottoir. Au sein d'une zone analysée, les catégories suivantes sont relevées : (i) les parties vivantes de L. byssoides, i.e. sous la forme de bourrelets avec des crêtes visibles et colorées. (ii) les parties mortes de L. byssoides sans épibiontes (catégorie : L. byssoides mort), i.e. les crêtes sont décolorées (blanches), érodées ou endommagées. (iii) Corallina caespitosa. (iv) les chlorophytes. (v) les autres rhodophytes (à l'exception de Corallina caespitosa). (vi) les Corallinaceae encroûtantes indéterminées (catégorie : Corallinaceae encroûtantes), i.e. surfaces lisses et colorées sans excroissances ; ces Corallinaceae forment une couverture vivante très fine qui correspond au recrutement de l’année de diverses espèces, L. incrustans et L. byssoides

|Matériel & Méthodes inclus ; ce recrutement, qui se renouvèle chaque année, ne doit pas être assimilé à du trottoir vivant, qui est une bioconstruction pérenne. (vii) les trous.

Des analyses multivariées de type PERMANOVA et MDS (MultiDimensional Scaling) ont été pratiquées sur l’ensemble des données descriptives obtenues (Protection : Réserve/ Hors Réserve ; la position de l’encorbellement par rapport au zéro biologique : près du niveau, élevée, très élevée) et les données issue du calcul de vitalité (Pourcentage de recouvrement des catégories suivante : ‘ L. byssoides vivant’, ‘L. byssoides mort’, ‘Rhodophytes’, ‘Chlorophytes’, ‘Corallina caespitosa’, ‘Corallinacea encroûtantes’ et ‘Trous’) à partir du logiciel PRIMER. Les données ont subi une transformation racine carrée. La matrice de similarité a été réalisée en utilisant S17 Bray Curtis afin de représenter la distribution des échantillons dans un espace défini par différentes variables. La contribution des variables utilisées est représentée, en parallèle, sur un cercle de corrélation.

3.3. Calcul des surfaces des Aires Marines Protégées

Pour chaque Aire Marine Protégée (AMP), plusieurs données sont calculées via un Système d’information géoréférencé (SIG) à l’aide d’outils d’analyse spatiale (ArcGis10®) pour décrire l'ampleur et l'importance des zones protégées qui s'étendent jusqu'à la côte et qui, de ce fait, incluent les principaux et les plus riches habitats du littoral (Roches photophiles, Herbier de Posidonia oceanica, etc.). Ces zones sont également les plus convoitées par la pêche amateur et professionnelle ainsi que par de multiples activités anthropiques qui impactent les espèces ou les habitats (constructions sur la mer, mouillage des bateaux, etc.). Les AMPs créées au large, n’incluant pas les petits fonds côtiers, ont été exclues de l’analyse. Les périmètres des AMPs retenues sont ceux définis par les points GPS des arrêtés juridiques de création. Le linéaire côtier a été mesuré au 1/10 000 e. Pour chaque AMP, les calculs de surface et de linéaire ont porté sur les linéaires côtiers protégés et les surfaces par tranche bathymétrique (0/-10m, -10m/-20m, -20m/-50m et >-50m) concernée par les trois niveaux d'interdiction de mode de pêche (chasse sous-marine interdite, chasse sous-marine et pêche amateur interdites, toutes formes de pêche interdites). Sont exclus de ces calculs, les zones où ces interdictions de pêche ne sont pas totales pour tous (c’est à dire les zones où des autorisations de pêche nominatives permettent aux bénéficiaires de pratiquer un type de pêche dans une zone interdite à d'autres).

|Matériel & Méthodes

PARTIE 1.

Taxonomie

|Partie 1. Taxonomie

1. L’étagement biocénotique

Plusieurs étages et sous-étages biocénotiques ont été décrits en fonction des organismes marins qui y vivent (Pérès & Picard, 1964). Une fois les limites biologiques établies, plusieurs paramètres physico-chimiques et biologiques (humectation, embruns, vagues, courants, lumière, sédimentation, espèces ingénieurs, etc.) ont été considérés afin d’expliquer cette zonation (Pérès & Picard, 1964; Ros et al., 1985). Au sein d’un étage, ces paramètres sont homogènes, ou présentent un gradient entre des valeurs critiques correspondant aux limites de cet étage (Ros et al., 1985). La transition entre les étages n’est pas toujours nette, on désigne alors la zone de transition par le terme ‘écotone’ (Pérès & Picard, 1964; Ros et al., 1985; Boudouresque, 2013).

Les différents étages et sous-étages méditerranéens de la zone photique sont présentés dans la figure 2. De haut en bas, on distingue le supralittoral qui correspond en moyenne à la zone atteinte par les embruns, l’étage médiolittoral qui correspond en moyenne à la zone de balancement des vagues et des marées, l’étage infralittoral qui est toujours immergé (sauf parfois et momentanément sa frange supérieure) et correspond à la zone de développement des herbiers de Posidonia oceanica, et enfin l’étage circalittoral dont la limite inférieure correspond à la disparition des organismes photosynthétiques (Pérès & Picard, 1964; Boudouresque, 2013). Au-delà commence la zone aphotique avec l’étage bathyal. La limite entre le médiolittoral et l’infralittoral correspond au ‘zéro biologique’ du niveau marin (Boudouresque, 2013). Ces deux étages sont détaillés dans les paragraphes ci-dessous.

En Méditerranée, le rhodophyte calcifié Lithophyllum byssoides, édificateur des encorbellements, caractérise l’horizon inférieur du médiolittoral et les Sargassaceae (Cystoseira and Sargassum) se rencontrent exclusivement dans l’infralittoral et le circalittoral, nous présenterons donc ici ces 3 étages.

|Partie 1. Taxonomie

Figure 2. Les étages biocénotiques en Méditerranée

20 |Partie 1. Taxonomie

1.1. L’étage médiolittoral

La distribution spatiale des peuplements des substrats rocheux situés au niveau de la mer est fortement contrôlée par la variabilité temporelle du niveau de la mer sous l’action conjuguée de la pression atmosphérique, de la marée, des seiches et de l’hydrodynamisme. En Méditerranée, au niveau de la mer, on rencontre des peuplements supportant des émersions plus ou moins prolongées. On distingue ainsi deux horizons au sein de l’étage médiolittoral (Figure 2):

Un horizon supérieur appelé l’étage médiolittoral supérieur : humecté ou mouillé épisodiquement par les embruns et les vagues. Cet étage est caractérisé par la présence de cyanobactéries endolithes (e.g. Solentia foveolarum, Hyella caespitosa, Mastigocoleus testarum) (Boudouresque, 2013).

Un horizon inférieur appelé l’étage médiolittoral inférieur : plus régulièrement humecté par la marée et le ressac. Cet étage est caractérisé par le développement de peuplement dense d’algues dont des rhodophytes calcaires comme Lithophyllum byssoides.

Dans l’étage médiolittoral, des cuvettes ou des flaques peuvent être présentes. Lorsque ces cuvettes sont alimentées régulièrement en eau de mer (pas de variations fortes de salinité), leur peuplement est constitué par des espèces de l’infralittoral (Pérès & Picard, 1964). Dans le cas contraire, elles sont peuplées par des espèces euryhalines et eurythermes caractéristiques (chlorobiontes).

1.2. L’étage Infralittoral

La limite entre l’étage médiolittoral inférieur et l’étage infralittoral constitue le zéro biologique. Il est à noter que le zéro biologique diffère du niveau moyen et du zéro NGF (Nivellement Général de la France), qui correspondent à des surfaces horizontales ; au contraire, le zéro biologique peut se situer au-dessus du niveau moyen en mode battu, et au-dessous en mode calme. L'étage infralittoral s'étend depuis la surface jusqu'à la limite inférieure des herbiers de magnoliophytes marines et des macrophytes photophiles (Pérès & Picard, 1964). Cette limite inférieure varie suivant l'intensité de la pénétration de la lumière dans le milieu, elle-même fonction de la qualité de l'eau et de la topographie. Dans certaines zones où l’eau est très claire, elle peut descendre jusqu’à 35 à 40 m de profondeur, alors qu’elle peut être limitée à seulement quelques mètres dans les zones les plus turbides. La biocénose caractéristique des substrats durs de l’étage infralittoral est la biocénose à algues photophiles. Elle regroupe tous les substrats durs infralittoraux recouverts par des peuplements extrêmement riches et variés d’algues photophiles en strates érigées et d’algues sciaphiles en sous-strate, dont le développement est généralement favorisé par une bonne disponibilité en lumière. En effet, l’infralittoral subit de faibles variations de salinité et des variations saisonnières de température, l’humectation y est constante (excepté au niveau de la limite supérieure lors de tempêtes et de marées barométriques exceptionnelles) et l’éclairement est généralement non limitant. Cet habitat héberge un

|Partie 1. Taxonomie

écosystème d’une grande richesse et d’une extrême complexité. En effet, dans cet étage, la diversité spécifique est très importante : de très nombreuses espèces sont capables d’y vivre. Ce sont les limites de tolérance des espèces et les interactions biotiques (compétition, prédation, parasitisme, commensalisme, etc.) qui déterminent la présence ou l’absence d’une espèce à un point donné et son abondance. En ce qui concerne les macrophytes, l’infralittoral est un pôle de biodiversité, la grande majorité des espèces connues de Méditerranée pouvant y être présentes (Boudouresque, 2013). Trente-cinq associations ou faciès ont été décrits pour cette étage infralittoral (Pérès & Picard, 1964; Pérès, 1967; Augier & Boudouresque, 1974; Meinesz et al., 1983a; Bellan-Santini et al., 1994, 2002; Relini & Giaccone, 2009).

On distingue trois horizons (Figure 2) :

. Un horizon supérieur (de 0 à 1 m de profondeur) appelé l’étage infralittoral supérieur, où l’intensité de la lumière et l’hydrodynamisme sont forts. Sur les côtes rocheuses, cet étage regroupe plusieurs types d’habitats : les caps rocheux battus par les vagues, les petits fonds rocheux, les cuvettes, les éboulis. La description des cuvettes est donnée dans le chapitre suivant.

. Un horizon moyen (de 1 à 15 m de profondeur) appelé l’étage infralittoral moyen, où l’intensité de la lumière et l’hydrodynamisme sont atténués.

. Un horizon profond (de 15 m à 30-40 m de profondeur) appelé l’étage infralittoral inférieur, où l’intensité de la lumière et l’hydrodynamisme sont faibles.

1.3. Le circalittoral

L’étage circalittoral succède en profondeur à l’étage infralittoral (Figure 1). Cette limite est variable : vers 35 m de profondeur à Marseille, vers 22-28 m à Banyuls (Boudouresque, 2013). Cette profondeur correspond à 4.5% de l’irradience de subsurface, c’est-à-dire à la radiation photosynthétiquement active (Dalla Via et al., 1998). Avant cette étude, Ballesteros (1984, 1992) a décrit cette limite à 3% de l’irradiance de subsurface et Ballesteros & Zabala (1993) à environ 5%. La lumière est le facteur limitant de cet étage pour les organismes photosynthétiques. Les seules longueurs d’onde présentes sont celles correspondant au bleu. La limite inférieure du circalittoral correspond à la disparition des organismes photosynthétiques.

|Partie 1. Taxonomie

2. Les modèles d’étude

Dans la plupart des mers et des océans, la zone littorale est dominée par de grandes Phaeophyceae (les Laminariales et les Fucales) qui jouent un rôle écologique majeur dans la structuration de l’habitat, la fourniture de nourriture, d’abris et de frayères pour de nombreuses espèces (Bulleri et al., 2002; Hanel, 2002; Ateweberhan, 2004; Engelen, 2004; Ballesteros et al., 2009; Verges et al., 2009). Si certaines espèces de Phaeophyceae de l’Atlantique ou du Pacifique peuvent atteindre plusieurs mètres voire plusieurs dizaines de mètres de hauteur comme c’est le cas pour Macrocystis pyrifera (Linnaeus) C. Agardh, en Méditerranée, les espèces se sont miniaturisées et dépassent rarement le mètre. Malgré leur petite taille, ces espèces structurent l’habitat des roches photophiles de l’étage infralittoral. Ces espèces sont en déclin sur toute la planète (Airoldi & Beck 2007; Coleman et al., 2008; Connell et al., 2008). En Méditerranée, les Fucales sont représentées par 3 genres, le genre Fucus Linnaeus, avec une seule espèce, endémique du nord de l’Adriatique (F. virsoides J. Agardh), le genre Sargassum C. Agardh, avec 8 espèces natives et une espèce introduite, et le genre Cystoseira C. Agardh qui est le mieux représenté en Méditerranée, avec 44 taxons. La classification au sein du genre Cystoseira est problématique, avec une multitude de formes et de variétés qui ont été décrites depuis plus d’un siècle. Des controverses existent sur la validité de certaines espèces (Roberts, 1978; Verlaque, 1987; Verlaque et al., 1999).

Afin d’étudier le changement de végétation marine des substrats durs de l’infralittoral en Méditerranée nord-occidentale, nous allons nous focaliser sur les espèces des genres Cystoseira et Sargassum, qui sont les espèces arborescentes du climax de ces habitats. Dans un second temps, nous reprendrons certaines de nos données sur les Fucales comme indicateurs de la qualité des masses d’eau (Directive Cadre sur l’Eau, DCE) en les complétant par l’analyse des communautés de la frange littorale et notamment des encorbellements de Lithophyllum byssoides qui constituent un habitat emblématique de l’étage médiolittoral.

2.1. Le genre Cystoseira C. Agardh

Le genre Cystoseira est représenté par des espèces arborescentes, vivaces, de quelques décimètres jusqu’à plus de 2 m de hauteur. Suivant les taxons, l’algue peut être iridescente ou non sur le vivant, libre ou fixée par un axe rampant ou un crampon basal d’où partent un à plusieurs axes (tronc ou tiges) à sommet plus ou moins saillant, épineux ou lisse. Les axes portent des rameaux primaires plus ou moins ramifiés, pérennes ou caducs, pourvus ou non à leur base de renflements (tophules = organes de stockage). Les rameaux peuvent être cylindriques ou plus ou moins aplatis et pourvus ou non de ramules courts spiniformes (‘feuilles’ sensu Sauvageau). Certaines espèces peuvent être munies de flotteurs (aérocystes). Les organes reproducteurs (conceptacles) peuvent être intercalaires, à la base des rameaux, ou

|Partie 1. Taxonomie terminaux à l’extrémité des rameaux. Ils peuvent être différenciés dans l’épaisseur du rameau (conceptacles axiaux) ou dans la base d’épines (conceptacles non-axiaux). Ils peuvent être groupés en réceptacles compacts ou espacés en réceptacles diffus.

Sur les 289 taxons décrits pour le genre Cystoseira dans le monde, 29 espèces et 15 taxons infraspécifiques sont actuellement acceptés taxonomiquement en Méditerranée avec, pour la plupart d’entre eux, des spécificités écologiques limitant leur distribution. Les différents taxons vivant sur nos côtes méditerranéennes françaises sont présentés ci-dessous.

La figure 3 permet de visualiser les différentes parties et formes que l’on peut avoir dans les descriptions taxonomiques qui vont suivre.

Figure 3. Différents termes de terminologie de la taxonomie des Cystoseira (d’après Gros, 1978 modifié par Boudouresque et al., 1992)

|Partie 1. Taxonomie

2.1.1. Cystoseira amentacea (C. Agardh) Bory de Saint-Vincent (Figure 4)

Cystoseira amentacea est une espèce cespiteuse, non-tophuleuse, de 40 à 50 cm de haut, de couleur brune caractérisée par une iridescence bleu-vert, fixée par une épaisse base encroûtante de laquelle partent plusieurs axes dressés. Les axes sont cylindriques et courts, mesurant de 2 à 10(15) cm de haut. Les apex sont épineux, peu proéminents. Les rameaux primaires sont cylindriques et peuvent atteindre 40 cm de longueur. Les rameaux secondaires sont relativement courts comparés aux rameaux primaires. Les rameaux ont des appendices épineux (‘feuilles’ sensu Sauvageau). Les bases des axes primaires sont non ramifiées, en particulier au printemps. Les réceptacles sont localisés aux apex de tous les rameaux et mesurent de quelques millimètres à 2 cm de long. Ils sont compacts (amentiformes) et épineux, avec un diamètre plus large que celui des rameaux sur lesquels ils sont portés. Les individus sont fertiles du printemps à l’automne. La base et les axes primaires sont pérennes mais les rameaux sont caducs et tombent à l’automne. (Agardh, 1842; Hamel, 1931-1939; Molinier, 1960; Gómez-Garetta et al., 2000).

Les auteurs anciens ont décrits 3 variétés de C. amentacea : - Cystoseira amentacea var. amentacea qui correspond à C. amentacea (C. Agardh) Bory. Cette variété est plus épineuse et les axes sont petits (jusqu’à 3 cm). Elle est distribuée en Méditerranée orientale. - Cystoseira amentacea var. stricta Montagne a un aspect moins épineux (présence de feuilles longues) et les axes sont plus grands (jusqu’à 10cm). Elle est distribuée en Méditerranée occidentale. - Cystoseira amentacea var. spicata (Ercegovic) Giaccone qui a été mise en synonymie avec Cystoseira amentacea var. stricta.

Cormaci et al. (2012) et Guiry & Guiry (2016) considèrent les deux variétés valides. Les variétés se définissent par des différences génétiques significatives. Á l’heure actuelle, en absence de données génétiques, on ne peut pas être sûr que les variétés soient effectives. Nous considérons dans nos études C. amentacea comme une espèce unique.

Cystoseira amentacea vit dans l’infralittoral supérieur, du zéro biologique jusqu’à environ 50 cm de profondeur, en mode battu, préférentiellement là où l’intensité lumineuse et l’hydrodynamisme sont importants. L’espèce peut former des ceintures littorales plus ou moins denses et continues.

|Partie 1. Taxonomie

Figure 4. Cystoseira amentacea (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

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2.1.2. Cystoseira barbata (Stackhouse) C. Agardh (Figure 5)

Cystoseira barbata est une espèce non-cespiteuse, non-tophuleuse, de couleur brune, non- iridescente, pouvant mesurer jusqu’à 130 cm de hauteur. Fixé au substrat par un petit disque basal, l’axe cylindrique, mesurant jusqu’à 60 cm de hauteur et 3.5 mm de diamètre, a un apex saillant et lisse. Les rameaux primaires sont bien développés. Les rameaux d’ordres supérieurs sont filiformes, cylindriques, sans ramules courts et épineux (‘feuilles’). L’espèce peut produire des aérocystes, de 4-7 mm x 1-3 mm, isolés ou en chaînes. Les cryptes pilifères sont abondantes. Les réceptacles sont terminaux, compacts, 0.5-2 cm x 1 mm, pédicellés, simples, cylindriques à fusiformes mucronés (terminés en pointe). Une forme particulière, C. barbata f. aurantia (Kützing) Giaccone in Amico et al. se distingue par l’absence d’axe et d’organe de fixation (mode de vie libre sur le fond) et par des rameaux cylindriques à ramification lâche (cf. Figs 22-23 in Ercegović, 1952 ; Gómez-Garetta et al., 2000, sous le nom de f. repens).

Lors de nos travaux, nous n’avons rencontré que la forme type de C. barbata, C. barbata f. barbata. Cette espèce vit près du niveau de l’eau, dans les stations abritées de l’infralittoral supérieur comme les cuvettes littorales profondes, les fonds de baies abritées et les lagunes littorales.

Figure 5. Cystoseira barbata f. barbata (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000).

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2.1.3. Cystoseira brachycarpa J. Agardh (Figure 6)

Cystoseira brachycarpa est une espèce cespiteuse, non-tophuleuse, de couleur brun-jaune à brun-vert, pouvant mesurer 20-25 cm de hauteur. Fixés au substrat par un disque basal irrégulier et parfois par des haptères (piliers) issus d’axes inclinés, les axes, au nombre de 2 à 8, sont cylindriques à apex peu saillant et épineux. La partie basale des rameaux primaires est soit non renflée (var. brachycarpa), soit légèrement renflée (pseudo-tophules) (var. claudiae Giaccone). Les rameaux primaires sont épineux seulement dans leur partie basale. Les ramifications d’ordres supérieurs sont abondantes. Il existe deux formes saisonnières distinctes ; la forme d’été-automne pourvue de ramules ultimes longs et cylindriques et la forme d’hiver-printemps (fertile) couverte de ramules courts épineux (‘feuilles’), simples et espacés. Les réceptacles, jusqu’à 2 cm de long, sont terminaux et peu compacts. Les conceptacles sont gros et situés dans l’axe du rameau et dans les bases renflées des ramules épineux (cf. Figs 31-32 in Gómez-Garetta et al., 2000). Cystoseira brachycarpa est fertile en hiver et au printemps.

Cystoseira brachycarpa vit dans les stations abritées à modérément exposées et à forte intensité lumineuse de l’horizon moyen de l’infralittoral, entre 1 et 25 m de profondeur. Elle peut former de vastes populations (‘forêts’) sur plusieurs hectares. On peut également la trouver dans les cuvettes littorales.

Figure 6. Cystoseira brachycarpa var. brachycarpa (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

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2.1.4. Cystoseira compressa (Esper) Gerloff & Nizamuddin subsp. compressa (Figure 7)

Cystoseira compressa subsp. compressa est une espèce cespiteuse, non-tophuleuse, de taille variable suivant l’hydrodynamisme du site (de quelques cm de haut dans les zones exposées à 50-60 cm dans les zones abritées). Les axes sont fixés au substrat par un petit disque basal. Ils sont cylindriques ou légèrement aplatis, généralement très courts de 1 à 3 (10) cm et à apex lisses. L’apparence de l’algue et des rameaux sont dépendants de l’hydrodynamisme. Dans les zones exposées, l’espèce reste petite, prostrée et prend une forme en ‘rosette’ (C. compressa subsp. compressa f. rosetta). Les rameaux sont rayonnants, aplatis et ramifiés de façon distique dans un plan. Dans les zones abritées, les individus sont de plus grande taille. Les rameaux primaires sont aplatis à la base et cylindriques à l’apex, à ramification distique alterne et avec des rameaux secondaires et tertiaires abondants. L’espèce peut produire des aérocystes de 3-5 mm x 1-2 mm, isolés ou en chaînes. Les réceptacles, jusqu’à 1 cm de long, sont terminaux, compacts, simples et petits au printemps et ramifiés avec un aérocyste en été-automne. L’espèce est fertile d’avril à novembre avec un pic dans la formation des réceptacles en juillet-août (Gómez-Garetta et al., 2000).

Cystoseira compressa subsp. compressa vit dans l’infralittoral supérieur, du zéro biologique jusqu’à 1 m de profondeur, dans des zones abritées et exposées.

Figure 7. Cystoseira compressa subsp. compressa (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

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2.1.5. Cystoseira compressa subsp. pustulata (Ercegović) Verlaque (Figure 8)

Cystoseira compressa subsp. pustulata est une algue de couleur brun jaunâtre clair. Elle se distingue de C. compressa subsp. compressa par ses rameaux entièrement cylindriques, excepté à l’extrême base des rameaux primaires qui est légèrement comprimée, son port plus grêle, ses réceptacles courts (1 à 2 mm), et surtout par l’abondance de ses cryptes pilifères très saillantes donnant un aspect pustuleux aux rameaux. Le taxon est fertile du printemps à l’automne (Verlaque, 1988a). Cystoseira compressa subsp. pustulata a très souvent été confondu avec C. myriophylloides (voir Thibaut et al. 2015a pour une discussion). Il s’en distingue par ses rameaux primaires comprimés à la base et à ramification distique-alterne et par ses cryptes pilifères très saillantes (aspect pustuleux). Cystoseira myriophylloides est entièrement cylindrique, sa ramification est hélicoïdale (port pyramidal) et ses cryptes pilifères sont peu saillantes (aspect lisse).

Cystoseira compressa subsp. pustulata croît dans les peuplements photophiles de l’horizon moyen de l’infralittoral peu profond, de 0.5 à 5 m de profondeur environ.

Figure 8. Cystoseira compressa subsp. pustulata (illustration de Ercegović, 1952, sous le nom de ‘C. abrotanifolia s. pustulata’).

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2.1.6. Cystoseira crinita Duby (Figure 9)

Cystoseira crinita est une espèce cespiteuse, non-tophuleuse, de 20 à 25 (30) cm de hauteur, de couleur brun à brun-noir, avec une faible iridescence. Fixés au substrat par un disque basal, les axes, au nombre de 2 à 20, sont cylindriques, de 2 à 5 mm de diamètre, de couleur noirâtre et à apex saillants garnis de longues épines (aspect touffu). Ils peuvent se desquamer en plaques. Les rameaux primaires peuvent présenter à leur base quelques petites épines mais les rameaux d’ordres supérieurs sont cylindriques, grêles, divariqués, plus ou moins emmêlés, couverts de cryptes pilifères saillantes et toujours dépourvus d’épines (‘feuilles’). Les axes portent des bouquets de rameaux adventifs plus courts que les rameaux primaires. Les aérocystes sont généralement absents. Les réceptacles terminaux et compacts, quelques mm à 15 mm x 1 à 2 mm, sont cylindriques, renflés et tuberculés à cause de la présence des conceptacles saillants, et plus ou moins épineux, (cf. Pl 20 in Ercegović, 1952; Gómez-Garetta et al., 2000). Au printemps et surtout en été, les individus ont des rameaux dégradés et l’algue est réduite aux parties basales et aux axes noirâtres. Cystoseira crinita est fertile au début du printemps.

Cystoseira crinita vit dans l’infralittoral supérieur, généralement très près de la surface (0-1 m de profondeur), dans des zones abritées et ensoleillées, telles que les fonds de baie et les cuvettes rocheuses. En Corse, elle peut se rencontrer jusqu’à quelques mètres de profondeur.

Figure 9. Cystoseira crinita (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

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2.1.7. Cystoseira elegans Sauvageau (Figure 10)

Cystoseira elegans est une espèce non-cespiteuse tophuleuse, jusqu’à 30 cm de hauteur, de couleur brune, à iridescence verte et procurant une sensation légèrement épineuse au toucher. Fixé au substrat par un petit disque circulaire, l’axe est tronciforme, court, 1 à 3 cm de hauteur (rarement jusqu’à 7 à 8 cm), généralement simple à apex épineux non-saillant. Les rameaux primaires sont pourvus de tophules épineux (= renflement basal persistant sur l’axe après la chute saisonnière des rameaux) mesurant 6-10 mm x 3-5 mm, disposés le long de l’axe. Les rameaux primaires, jusqu’à 20 cm de long, sont minces, cylindriques et nus à la base. Les rameaux d’ordres supérieurs sont cylindriques et couverts de ramules épineux (‘feuilles’), largement insérés, de forme palmée-dentée à étroite-bifide, et mesurant de 1 à 3 mm de long. Les cryptes pilifères sont éparses sur les rameaux et sur les ramules. Les aérocystes sont absents. Les réceptacles terminaux sont cylindriques, étroits, simples ou bifurqués, tuberculés avec épines (amentiformes) et mesurent de 1 à 3 cm de long. Les conceptacles sont peu saillants et différenciés dans le rameau (conceptacles axiaux) et dans la base des épines. Cystoseira elegans est fertile toute l’année mais les réceptacles sont les plus développés au printemps (cf. Pl IV in Hamel, 1931-1939; Gómez-Garetta et al., 2000).

Cystoseira elegans vit près de la surface et dans les flaques littorales, dans des zones modérément exposées.

Figure 10. Cystoseira elegans (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

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2.1.8. Cystoseira foeniculacea (Linnaeus) Greville (Figure 11, 12, 13)

Cystoseira foeniculacea est une espèce cespiteuse, non-tophuleuse, de 20 à 30 (40 cm) de hauteur (jusqu’à 50 cm pour C. foeniculacea f. latiramosa), de couleur brun clair à brun-jaune, non iridescente. Fixés au substrat par un disque basal irrégulier (excepté la forme schiffneri qui vit libre sur le fond, mais qui doit être traitée comme une espèce distincte, M. Verlaque, comm. pers.), les axes cylindriques, de 10 à 15 cm de hauteur et de 2 à 5 mm de diamètre, à apex peu saillants et épineux, sont entièrement couverts de petites épines simples (axes muriculés). Les rameaux peuvent être soit entièrement cylindriques, filiformes, divariqués (f. tenuiramosa), soit aplatis avec marges dentées et ramification distique-alterne, à la base, et cylindriques à ramification hélicoïdale au sommet (f. foeniculacea), soit entièrement aplatis, de 4 à 6 mm de large, avec une nervure médiane, une ramification distique-alterne et des marges dentées (f. latiramosa). Les ramules épineux (‘feuilles’) sont absents. Les cryptes pilifères sont nombreuses et très apparentes dans les parties inférieures de la plante. Les aérocystes de forme oblongue, 3-4 mm x 1.15 mm, peuvent être soit absents, soit présents et disposés isolément ou en chaînes. Les réceptacles terminaux compacts, 1-6 (8) mm x 0.5-1.15 (2) mm, sont lancéolés à fusiformes, simples ou ramifiés et associés aux aérocystes lorsqu’ils sont présents (cf. Pl 9 in Hamel, 1931-1939; Pls 25-28 in Ercegović 1952; Gómez-Garetta et al., 2000).

Lors de nos recherches, nous avons rencontré C. foeniculacea f. foeniculacea, C. foeniculacea f. tenuiramosa (Ercegović) A. Gómez Garreta, M.C. Barceló, M.A. Ribera & J.R. Lluch, et C. foeniculacea f. latiramosa (Ercegović) A. Gómez Garreta, M.C. Barceló, M.A. Ribera & J.R. Lluch.

Cystoseira foeniculacea f. foeniculacea vit dans des zones abritées, de la surface à quelques mètres de profondeur (infralittoral supérieur de mode calme) et dans des cuvettes littorales (Figure 11).

Cystoseira foeniculacea f. tenuiramosa vit dans des zones abritées, peu profondes sur des roches plus ou moins ensablées de l’infralittoral supérieur (baies) et dans des cuvettes littorales (Figure 12).

Cystoseira foeniculacea f. latiramosa vit dans l’infralittoral profond et le circalittoral, à partir de 10-15 m et jusqu’à 50 m de profondeur environ (Figure 13).

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Figure 11. Cystoseira foeniculacea f. foeniculacea (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

Figure 12. Cystoseira foeniculacea f. tenuiramosa (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000).

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Figure 13. Cystoseira foeniculacea f. latiramosa (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000).

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2.1.9. Cystoseira funkii Schiffner ex. Gerloff & Nizamuddin (Figure 14)

Cystoseira funkii est une espèce non-cespiteuse, tophuleuse, jusqu’à 40 cm de hauteur, de couleur brun-clair, présentant une belle iridescence bleu-vert. Fixé au substrat par une base large, profondément digitée en haptères ramifiés, son axe tronciforme, court, de 8 à 10 cm de longueur, est radialement ramifié près de la base. Les tophules (= renflement basal persistant sur l’axe après la chute saisonnière des rameaux) sont gros, 15 mm x 5 mm, verruqueux-épineux et espacés et divariqués le long des axes primaires et secondaires. Les rameaux primaires sont minces, longs (jusqu’à 30 cm) et cylindriques avec des ramules épineux (‘feuilles’) larges, digités et espacés à leur base. Les rameaux d’ordres supérieurs sont cylindriques et couverts de ramules épineux simples et abondants (‘feuilles’). Les aérocystes sont absents. Les réceptacles terminaux et ramifiés, 0.5 cm x 2.5 (3) cm, sont peu compacts et épineux avec des épines simples espacées. Les conceptacles sont gros, saillants et différenciés dans le rameau et dans la base des épines. La plante est fertile au printemps et en été. (Figs. 11-18 in Verlaque et al., 1999; Fig. 42 in Gómez-Garetta et al., 2000 sous le nom de C. jabukae).

Cystoseira funkii peut se rencontrer dans l’infralittoral jusqu’à une trentaine de mètres de profondeur et dans les cuvettes littorales.

Figure 14. Cystoseira funkii (illustration de Verlaque et al., 1999)

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2.1.10. Cystoseira jabukae Ercegović (Figure 15)

Cystoseira jabukae est une espèce non-cespiteuse, tophuleuse, de 15 à 40 (75) cm de hauteur, de couleur brun-olive clair avec une légère iridescence. Fixé au substrat par une base discoïde, pouvant atteindre jusqu’à 2.5 cm de diamètre, l’axe est tronciforme, long et grêle, mesurant 16 (40) cm x 0.2-0.5 (1) cm, simple ou avec une ramification latérale et avec un apex épineux entouré d’une couronne de jeunes tophules. Les tophules sont petits, 5 (10) mm x 3-5 mm, verruqueux à lisse tuberculés, et disposés radialement tout le long de l’axe et plaqués contre celui-ci. Les rameaux primaires sont minces, longs et cylindriques, 11-30 cm x 0.5-1 mm. Les rameaux d’ordres supérieurs sont très grêles, 0.2 mm de diamètre, lisses ou avec quelques rares ramules épineux (‘feuilles’) petits, simples et très espacés. Les aérocystes sont absents. Les réceptacles terminaux sont cylindriques, très longs, grêles, jusqu’à 75 mm x 0.3-0.5 mm, lisses ou avec de très rares ramules spiniformes et ramifiés de façon lâche. Les conceptacles différenciés dans le rameau (conceptacles axiaux) sont très petits et peu saillants. Cette espèce est fertile au printemps (de mai à juin). (cf. Pl. 14 et 16 in Ercegović, 1952; Figs. 1-10 in Verlaque et al., 1999).

Cystoseira jabukae peut se rencontrer dans l’infralittoral jusqu’à 25-30 m de profondeur et dans les cuvettes littorales.

Figure 15. Cystoseira jabukae (illustration de Verlaque et al., 1999).

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2.1.11. Cystoseira mediterranea Sauvageau (Figure 16)

Cystoseira mediterranea est une espèce non-cespiteuse, non-tophuleuse, de couleur brun-vert vivement iridescent, pouvant atteindre 40 à 50 cm de hauteur. Fixé au substrat par des haptères indépendants ou partiellement fusionnés en un disque basal, l’axe cylindrique, de 5 à 10 (15) cm de hauteur, a un apex peu proéminent et couvert d’épines. Les rameaux primaires sont cylindriques, plus ou moins arrangés de manière pyramidale, laissant des cicatrices sur l’axe après leur chute saisonnière. Les rameaux sont couverts de ramules épineux (‘feuilles’) mais l’espèce est molle et ne procure pas de sensation épineuse au toucher. Les aérocystes peuvent être présents de la fin de l’hiver jusqu’au début de l’été. Les réceptacles terminaux sont cylindriques, plus larges que le rameau, compacts, simples et tuberculés avec épines (amentiformes). Les conceptacles sont hermaphrodites, particulièrement en hiver. Cette espèce est fertile au printemps et en été, et moins en automne et en hiver (Gómez-Garetta et al., 2000).

Cystoseira mediterranea vit dans l’infralittoral supérieur, dans les zones à hydrodynamisme moyen à fort, toujours près de la surface dans la zone de balancement des vagues. Elle occupe le même habitat que C. amentacea. La limite nord-est de Cystoseira mediterranea se situe au niveau de Sète. Plus à l’est, l’espèce est remplacée par C. amentacea. La coexistence des deux espèces dans un même habitat (syntopie) n’a jamais été observée.

Figure 16. Cystoseira mediterranea (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

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2.1.12. Cystoseira sauvageauana Hamel (Figure 17)

Cystoseira sauvageauana est une espèce non-cespiteuse, non-tophuleuse, de couleur brune, légèrement iridescente, pouvant mesurer jusqu’à 50 cm de hauteur. Fixé au substrat par un petit disque circulaire peu épais, l’axe tronciforme, simple ou ramifié, de couleur noir brillant, jusqu’à 25 cm x 3-8 mm, a des apex épineux, longuement saillants et plus ou moins renflés comme une massue. Les rameaux primaires, cylindriques ou légèrement renflés à la base et grêles au-dessus, jusqu’à 20 cm de long, sont espacés et couverts de ramules épineux (‘feuilles’) espacés. Les rameaux d’ordres supérieurs sont cylindriques à ramules épineux (‘feuilles’) espacées. Les cryptes pilifères sont éparses sur les rameaux et les ramules. Les aérocystes sont absents. Les réceptacles terminaux sont longs et cylindriques, jusqu’à 3 cm x 2 mm, simples ou ramifiés, tuberculés, avec ou sans épines. Les conceptacles sont différenciés dans le rameau et dans la base des épines. Les renflements de l’axe et de la partie inférieure des rameaux primaires, peuvent être importants et irréguliers. Cette espèce est fertile toute l’année, bien que les réceptacles ne soient pas abondants en automne (cf. Pl. X et XI in Valiante, 1883 sous le nom de ‘C. selaginoides’; Gómez-Garetta et al., 2000).

Cystoseira sauvageauana vit dans des stations infralittorales peu profondes, 0-5 m de profondeur, abritées et plus ou moins ombragées et dans des cuvettes littorales.

Figure 17. Cystoseira sauvageauana (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

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2.1.13. Cystoseira squarrosa De Notaris (Figure 18)

Cystoseira squarrosa est une espèce non-cespiteuse, tophuleuse, de couleur jaune-olive, trapue, épineuse, rigide et buissonnante, pouvant mesurer 6 à 20 cm de hauteur. Elle a un aspect cactiforme. Fixé par une base discoïde, robuste (2 cm de diamètre), l’axe est tronciforme, court (4-5 cm de longueur), avec 1 à 2 (4) ramifications secondaires orientées de façon radiale juste au-dessus de la base. Les apex sont lisses et légèrement saillants. Les tophules lisses à verruqueux, jamais épineux, de 5 à 8 mm de longueur, sont groupés en couronne sur la partie distale des axes. Les rameaux primaires disposés par 1-2 (3) par tophule, sont aplatis (2 mm de largeur) avec une nervure médiane au stade jeune et entièrement cylindriques et mesurant 7-12 (15 cm) de longueur au stade âgé. Les rameaux secondaires sont cylindriques et ont une longueur de 8 à 10 cm. Il n’y a généralement pas de rameaux tertiaires. Tous les rameaux sont entièrement couverts de ramules épineux (‘feuilles’) triangulaires, 4-5 mm de longueur, à base large et à apex bifide, trifide à multifide, presque imbriqués dans les parties distales des rameaux. Les aérocystes sont absents. Les réceptacles terminaux peu compacts, 2 à 3 (4) cm de longueur, sont cylindriques, ramifiés et couverts de ramules épineux, trapus, lâchement imbriqués, à apex bifide, trifide à multifide. Les petits conceptacles sont groupés dans la base des ramules épineux (cf Pl. 7 & 11 in Ercegović, 1952; Figs. 2-14 in Alongi et al., 2002; Fig. 1 in Thibaut & Ballesteros 2005).

Cystoseira squarrosa est une espèce très rare qui vit dans les habitats rocheux de l’infralittoral, de la surface jusqu’à environ 15 m de profondeur.

Figure 18. Cystoseira squarrosa (illustration de Thibaut & Ballesteros, 2005) ; (A) Morphologie générale ; (B) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (C) apex d’un rameau stérile ; (D) Détail d’un tophule et de la partie basale de l’un rameau primaire.

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2.1.14. Cystoseira spinosa Sauvageau var. spinosa (Figure 19)

Cystoseira spinosa var. spinosa est une espèce robuste, non-cespiteuse, tophuleuse pouvant mesurer jusqu’à 30 à 40 cm de hauteur. Fixé au substrat par un disque basal, l’axe simple, jusqu’à 30 cm de hauteur et 3 à 6 mm de diamètre a un apex non proéminent et épineux. Les tophules, 6-10 mm x 3-5 mm, sont oblongs et épineux. Les rameaux primaires sont cylindriques à la base, de 1 mm de diamètre et généralement aplatis avec une nervure médiane dans les parties distales où ils mesurent 1-1.5 mm de large. Les rameaux secondaires sont similaires aux rameaux primaires, certains peuvent être entièrement aplatis. Les rameaux de tous les ordres ont des ramules épineux (‘feuilles’) triangulaires et corniculés, avec un diamètre à la base de 0.5 à 1 mm, plus important dans les parties cylindriques que dans les parties aplaties. Les cryptes pilifères sont présentes sur les rameaux et les ramules. Les aérocystes sont absents. Les réceptacles terminaux diffus à conceptacles espacés axiaux ou différenciés dans la base des ramules épineux tendent à devenir plus ou moins compacts au niveau des extrémités des rameaux. Cette variété est fertile durant le printemps et l’été. (Gómez-Garetta et al., 2000)

Cystoseira spinosa var. spinosa vit dans l’horizon moyen de l’infralittoral, dans les 10 premiers mètres de profondeur.

Figure 19. Cystoseira spinosa var. spinosa (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

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2.1.15. Cystoseira spinosa var. compressa Cormaci, Furnari, Giaccone, Scamaca & Serio (Figure 20)

Cystoseira spinosa var. compressa se distingue de la var. spinosa et de la var. tenuior par ses rameaux complètement aplatis, pouvant mesurer 1 à 2 mm de largeur, avec une nervure médiane bien prononcée. Les conceptacles sont abondants, et localisés tout au long des rameaux, des deux côtés de la nervure médiane. Cette variété est fertile en été (Gómez-Garetta et al., 2000)

Cystoseira spinosa var. compressa vit en profondeur dans l’infralittoral, et dans le circalittoral jusqu’à 70 m de profondeur.

Figure 20. Cystoseira spinosa var. compressa (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

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2.1.16. Cystoseira spinosa var. tenuior (Ercegović) Cormaci, Furnari, Giaccone, Scammacca, & Serio (Figure 21)

Cystoseira spinosa var. tenuior se distingue des deux variétés précédentes par son port plus grêle, ses rameaux fins, de 1 à 1.5 mm de large, entièrement cylindriques ou légèrement aplatis à leurs extrémités, couverts de cryptes pilifères et par ses réceptacles terminaux, compacts, tuberculés, épineux, à conceptacles axiaux (Cormaci et al., 2012). Cette variété est fertile en été.

Cystoseira spinosa var. tenuior vit dans les cuvettes littorales.

Figure 21. Cystoseira spinosa var. tenuior (illustration de Cormaci et al., 2012) ; (1) Morphologie générale ; (2 & 4) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (3) Partie basale d’un rameau avec présences de tophules.

|Partie 1. Taxonomie

2.1.17. Cystoseira usneoides (Linnaeus) Roberts (Figure 22)

Cystoseira usneoides est une algue non-cespiteuse, tophuleuse, de couleur très claire, beige- brun, à iridescence vert pâle, pouvant mesurer jusqu’à 2 m de hauteur. Fixé au substrat par des haptères rayonnants, l’axe cylindrique, tronciforme, jusqu’à 15 cm de longueur, à apex lisse et peu saillant, peut être simple ou ramifié. Les tophules sont gros, 10-20 mm x 5-8 mm, oblongs à allongés, lisses, espacés et divariqués. Les rameaux primaires sont cylindriques et longs, souvent jusqu’à 1 m de longueur. Les rameaux secondaires sont espacés et souvent insérés par paires. Les rameaux secondaires inférieurs sont foliacés, à bords non dentés et avec une ébauche de nervure et mesurent 3-4 cm x 2-4 mm. Les supérieurs sont cylindriques, sans ou avec de rares ramules épineux (‘feuilles’) courts, simples ou doubles. Les rameaux ultimes sont grêles, espacés, insérés souvent par deux. Ils peuvent porter 4 à 8 petits aérocystes, 2-3 mm x 1mm, disposés en chaînes. Les cryptes pilifères sont éparses et peu apparentes. Les réceptacles terminaux sont ramifiés, cylindriques, grêles, 3-20 mm x 1mm, lisses-tuberculés avec ou sans épines. Les conceptacles sont espacés et différenciés dans le rameau. Cette espèce est fertile toute l’année (Gómez-Garetta et al., 2000).

Cystoseira usneoides vit dans l’infralittoral et le circalittoral, entre 10 et 40 m de profondeur, dans des zones de forts courants.

La distribution de cette espèce ne sera pas développée dans les différents chapitres de ce manuscrit. Elle a été observée en Corse dans la réserve naturelle de Scandola (Herbier Verlaque, HCOM; Verlaque et al. 1998; Francour et al., 2002), à Ajaccio (Herbier Verlaque, HCOM; Ganteaume et al., 2004) et aux îles Lavezzi à Bonifacio (S. Ruitton pers. comm.; E. Ballesteros & S. Pinedo pers. comm.).

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Figure 22. Cystoseira usneoides (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

2.1.18. Cystoseira zosteroides C. Agardh (Figure 23)

Cystoseira zosteroides est une espèce non-cespiteuse, tophuleuse de couleur brun-vert légèrement iridescent, pouvant atteindre 50 cm de hauteur. Fixé au substrat avec un haptère simple ou ramifié, l’axe simple ou ramifié, de 10-20 cm de hauteur, est noirâtre et a des apex lisse et proéminent. Les tophules sont gros, 10 à 20 mm x 4 à 8 mm, cylindriques ou ovoïdes, complètement lisses, noirâtres ou brun-jaunâtres, sessile ou avec un pédoncule court. Les rameaux primaires sont cylindriques, légèrement aplatis. Les rameaux d’ordres supérieurs sont foliacées, et peuvent mesurer plusieurs centimètres de long et 1-1.5 mm de large, avec une nervure médiane peu prononcée et des ramules épineux (‘feuilles’) aplatis et triangulaires de 1 mm de long. Les aérocystes sont absents. En automne et en hiver, les individus sont réduits aux

|Partie 1. Taxonomie axes couverts de tophules. En fin d’hiver, les rameaux commencent à se développer et au printemps et en début d’été, la plante atteint son maximum de développement. Les rameaux tombent en fin d’été. Les réceptacles fusiformes ou lancéolés, 4-12 mm x 1-2 mm, sont intercalaires à la base des rameaux secondaires. Des réceptacles terminaux épineux peuvent être occasionnellement présents. Cette espèce est fertile au printemps et en été (Gómez-Garetta et al., 2000).

Cystoseira zosteroides vit dans l’infralittoral et le circalittoral, entre 25 m et 80 (100) m de profondeur.

Figure 23. Cystoseira zosteroides (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex des rameaux terminaux avec des réceptacles ; (c) apex d’un rameau stérile.

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2.2. Le genre Sargassum C. Agardh

Le genre Sargassum est représenté par des espèces arborescentes, vivaces, de quelques dizaines de centimètres à plusieurs mètres de long (jusqu’à 8 m pour Sargassum muticum), fixées par un petit disque basal d’où est généralement inséré un seul axe en forme de tige à ramification variable selon les espèces. Les rameaux produisent des ramules à croissance déterminée (‘feuilles’) de formes très variables (filiformes à foliacés-nervurées) suivant les espèces et des flotteurs (aérocystes) terminaux pédicellés, subsphériques, ovoïdes ou piriformes, mucronés ou non et insérés à la base des rameaux et des ‘feuilles’. Les conceptacles se développent sur des réceptacles ramifiés insérés eux-aussi à la base des rameaux.

2.2.1. Sargassum acinarium (Linnaeus) Setchell (Figure 24)

Sargassum acinarium est une espèce pouvant atteindre 1 m de hauteur. Fixé au substrat par un petit disque basal, l’axe principal mesure plusieurs centimètres de long. Les rameaux primaires, souvent muriculés, sont bien développés, cylindriques et généralement rugueux. Les ‘feuilles’ mesurent 3-8 cm x 3-8 cm dans la partie inférieure des rameaux et deviennent moins nombreuses, allongées et étroites (1 à 3 mm de large) avec des marges dentelées vers le sommet. Les aérocystes sont sphériques et pédicellés avec un diamètre de 4 à 6 mm et un pédicelle de 3 à 5 mm de longueur. Les organes reproducteurs, de 1 à 5 cm de longueur, sont formés d’un pédicelle stérile plusieurs fois ramifié et terminé par des réceptacles cylindriques filiformes et étroits, simples ou bifides, pouvant atteindre 2 cm de longueur. Cette espèce est fertile en été et parfois en automne (Gómez-Garetta et al., 2000).

Sargassum acinarium vit dans l’infralittoral et le circalittoral entre 30 et 40 m de profondeur.

|Partie 1. Taxonomie

Figure 24. Sargassum acinarium (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex d’un rameau fertile.

|Partie 1. Taxonomie

2.2.2. Sargassum flavifolium Kützing (Figure 25)

Sargassum flavifolium est une espèce pouvant atteindre 50 cm de hauteur. Fixé au substrat par un petit disque basal, l’axe principal est court, 1-2 cm de hauteur. Les rameaux primaires arrondis, lisses, rarement épineux, peuvent atteindre 50 cm de longueur. Les ‘feuilles’ longues, étroites et pointues, sauf à la base de la plante, mesurent 2-7 cm x 2 à 6 mm et possèdent une nervure nette et des marges ondulées et dentées, avec des dents espacées simples ou bifurquées. Les aérocystes, abondants dans la partie apicale de l’individu, sont sphériques, avec un diamètre de 4 à 6 mm, avec un court pédicelle de 2-5 mm de longueur. Les organes reproducteurs consistent en de petits réceptacles de 3 à 8 mm de hauteur, directement insérés sur le rameau (absence de pédicelle stérile), trapus, verruqueux, prolifères dans plusieurs directions et aux extrémités souvent bifurquées. Cette espèce est fertile en été (Gómez-Garetta et al., 2000).

Sargassum flavifolium vit dans l’infralittoral supérieur, près de la surface, dans des zones abritées.

Figure 25. Sargassum flavifolium (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex d’un rameau fertile.

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2.2.3. Sargassum hornschuchii C. Agardh (Figure 26)

Sargassum hornschuchii est une espèce pouvant atteindre 50-60 cm de hauteur. Fixé au substrat par un disque basal, l’axe primaire est court, 2-5 cm de hauteur, cylindrique et verruqueux. Les rameaux primaires, aplatis vers la base ou parfois ailés avec quelques dents sur les marges, peuvent atteindre 50 cm de longueur. Les ‘feuilles’, 4-8 cm x 5-15 mm, sont ondulées avec une nervure médiane bien marquée et des marges irrégulièrement découpées, lisses ou finement dentées. Les aérocystes brièvement pédicellés sont sphériques, avec un diamètre de 3 à 8 mm, glabres ou avec un court mucron. Les organes reproducteurs, de 1 à 5 cm de longueur, sont formés d’un pédicelle stérile plusieurs fois ramifié et terminé par des réceptacles aplatis ou triquètres (c’est-à-dire à trois angles saillants), denticulés sur les bords.

Sargassum hornschuchii vit dans l’infralittoral et le circalittoral entre 30 et 60 m de profondeur.

Figure 26. Sargassum hornschuchii (illustration de Cormaci et al., 2012) ; (1) Morphologie générale ; (2-4) Apex de rameaux fertiles.

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2.2.4. Sargassum muticum (Yendo) Fensholt (Figure 27)

Sargassum muticum est une espèce pouvant atteindre 8 m de hauteur. Fixé au substrat par un petit disque basal de 1.5 cm de diamètre, l’axe primaire cylindrique est court, 1-2 cm de hauteur et 2-3 mm de diamètre, et parfois ramifié. Les rameaux primaires sont cylindriques et disposés en spirale sur l’axe. Les ’feuilles’ sont disposées en spirale autour des rameaux. Vers la base, elles mesurent 2-3 cm x 3-4 mm et sont de forme elliptique, sans nervure et à marges lisses ou légèrement dentelées. Aux extrémités, elles deviennent plus petites, cunéiformes et dentées. Les aérocystes, très nombreux sur les parties basales des rameaux, sont sphériques à ovoïdes (3 mm de diamètre) avec un apex arrondi ou mucronné et un court pédicelle. Les organes reproducteurs consistent en des réceptacles simples, cylindriques, bosselés et brièvement pédicellés, de 10-12 mm x 1 mm. Sargassum muticum est fertile au printemps et surtout en été (Gómez-Garetta et al., 2000).

Sargassum muticum est une espèce du Pacifique qui a été introduite en Europe. Elle est invasive sur les côtes atlantiques et dans plusieurs lagunes méditerranéennes.

Figure 27. Sargassum muticum (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex d’un rameau fertile.

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2.2.5. Sargassum trichocarpum J. Agardh (Figure 28)

Sargassum trichocarpum est une espèce pouvant atteindre une hauteur de 50 cm. Fixé au substrat par un disque basal, l’axe primaire est court, 2-4 cm de hauteur. Les rameaux primaires sont cylindriques, lisses, rarement muriculés. Les ‘feuilles’ peuvent être soit allongées et étroites, 3-5 cm x 2 mm, pourvues de petites dents (var. longifolium Montagne), soit plus courtes et plus larges (jusqu’à 1 cm) à marges ondulées et dentées (var. amygdalifolium Montagne). Les aérocystes sont sphériques ou légèrement allongés, avec un diamètre de 4 à 5 mm, et un pédicelle de 3 à 5 mm de long. Les organes reproducteurs consistent en des réceptacles cylindriques, minces, plusieurs fois ramifiés dans un plan, de 0.5-2.0 cm de hauteur et 1 mm de diamètre, directement insérés sur le rameau (absence de pédicelle stérile). L’espèce est fertile du printemps au début de l’été (Gómez-Garetta et al., 2000).

Sargassum trichocarpum a été signalé dans l’infralittoral, de la surface jusqu’à 30 m de profondeur.

Figure 28. Sargassum trichocarpum (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex d’un rameau fertile.

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2.2.6. Sargassum vulgare C. Agardh (Figure 29)

Sargassum vulgare est une espèce dressée pouvant mesurer jusqu’à 70 cm de hauteur. Fixé au substrat par un disque basal, l’axe primaire est court, 2 à 4 cm de hauteur. Les rameaux primaires sont très développés, cylindriques, 2 mm de diamètre, lisses ou muriculés. Les ‘feuilles’ sont abondantes, allongées et de formes variables. Différentes variétés ont été décrites sur la base de la forme des ‘feuilles’ : - var. megalophyllum (Montagne) Grunow f. megalophyllum : ‘feuilles’ assez larges, pourvues de dents nombreuses souvent bifides. - var. megalophyllum f. cirrhosa Bornet : ‘feuilles’ réduites à une nervure portant des dents. - var. coarctatum Kützing : ‘feuilles’ à marges simplement ondulées à peine dentées. - var. diversifolia (Bory) Grunow : ‘feuilles’ plusieurs fois divisées de façon alterne dans un plan. Les aérocystes sont subsphériques, non-mucronés et pédicellés, avec un diamètre de 3-5 mm, et un pédicelle arrondi ou comprimé, parfois ailé et denté. Les organes reproducteurs sont petits, 3 à 10 mm de longueur, et formés d’un pédicelle stérile cylindrique ramifié une fois et terminé par des réceptacles verruqueux, fusiformes, simples ou bifurqués. L’espèce peut être fertile presque toute l’année, avec un pic au printemps et en été (Gómez-Garetta et al., 2000).

Sargassum vulgare peut se rencontrer dans l’infralittoral et le circalittoral (var. diversifolia), entre la surface et 40 m de profondeur, ainsi que dans des cuvettes littorales.

Figure 29. Sargassum vulgare (illustration de Gómez-Garetta et al., 2000) ; (a) Morphologie générale ; (b) Apex d’un rameau fertile.

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2.3. Clé de détermination des espèces de Cystoseira et Sargassum présentes en France méditerranéenne

2.3.1. Genre Cystoseira

Clé de détermination des taxons du genre Cystoseira des côtes françaises méditerranéennes prenant en compte la morphologie des espèces et leur habitat.

* Taxons présents en France ** Présence en France à confirmer

1. Axe recouvert par un manchon continu d’épines courtes et ramifiées, espèce non cespiteuse, fixée au stade jeune puis rapidement libre sur le fond, rameaux fins très rapidement caduques, ramules courts (‘feuilles’ sensu Sauvageau) simples et espacés, aérocystes absents, réceptacles terminaux cylindriques diffus avec quelques épines simples, conceptacles axiaux petits indépendants des épines…………….……………………………….……Cystoseira schiffneri 1. Axe jamais recouvert d’un manchon continu d’épines courtes et ramifiées……………….2

2. Espèce vivant non fixée sur le substrat et libre sur le fond, pas de base de fixation ni d’axes reconnaissables, milieux lagunaires...... Cystoseira barbata f. aurantia* 2. Espèce vivant fixée sur le substrat, base de fixation et axe(s) primaire(s) toujours facilement identifiables ...... 3

3. Espèces cespiteuses (plusieurs axes primaires à partir de la base)...... 4 3. Espèces non cespiteuse (1 seul axe primaire), axe primaire dressé ou rampant………...…13

4. Rameaux densément couverts de ramules courts (‘feuilles’ sensu Sauvageau), apex épineux et peu saillant, réceptacles terminaux, compact, cylindriques-tuberculés, épineux, légèrement atténué à leur base, 10-20 mm de long, iridescence in situ bleu-vert, infralittoral supérieur (jusqu’à 50 cm de profondeur), fort hydrodynamisme...... Cystoseira amentacea var. stricta* 4. Ramules courts (‘feuilles’) absents ou lâchement disposés sur les branches, réceptacles différents……………………………………...... 5

5. Axes et rameaux primaires densément couverts de petites épines simples ( = aspect muriculé), ramules courts (‘feuilles’) absents, apex des axes peu saillant et épineux, présence possible d’aérocystes isolés ou en séries, réceptacles terminaux compacts et fusiformes ...... …………………………………..…..…...... Cystoseira foeniculacea* § Forme libre, axe absent, rameau muriculé, cylindrique à comprimé-nervuré, ramifié en corymbe à intervalle régulier……………………………………..…..C. foeniculacea f. dubia § Rameaux inférieurs aplatis, denticulés avec une nervure médiane, infralittoral supérieur et cuvettes littorales, mode calme……………...... C. foeniculacea f. foeniculacea *

|Partie 1. Taxonomie

§ Rameaux entièrement aplatis, denticulés, avec une nervure médiane, souvent disposés de façon distique dans un plan, infralittoral inférieur, circalittoral..C. foeniculacea f. latiramosa* § Rameaux cylindriques et filiformes, infralittoral supérieur et cuvettes littorales, mode calme, substrat ensablé…..…………………….…………………….C. foeniculacea f. tenuiramosa* 5. Axes lisses à rugueux ou noduleux par la présence des cicatrices et des restes de base des vieux rameaux caduques, épines, si présentes, limitées au 2/3 supérieur de l’axe ...... 6

6. Apex des axes épineux…………...... 7 6. Apex des axes lisse (sans épines)...... 11

7. Rameaux supérieurs cylindriques à comprimés avec une nervure médiane peu visible, ramules courts (‘feuilles’) lâchement disposés à l’extrémité des rameaux, axes atténués à la base (aspect de massues) et à apex saillant, restes (10-15 mm de long) des vieux rameaux primaires caduques lâchement insérés sur les axes, réceptacles terminaux peu compacts, bosselés, conceptacles axiaux ou dans la base des ‘feuilles’...... Cystoseira pelagosae** 7. Rameaux de tous ordres cylindriques, axes non atténués à la base (pas en ‘massues’) et à apex peu saillant………………………………………………………………………………..8

8. Réceptacles terminaux, diffus, conceptacles dans la base des ‘feuilles’, algue brun-acajou, légère iridescence in situ, disque basal avec des haptères latéraux, ramules courts (‘feuilles’) abondants uniquement sur les individus fertiles...... Cystoseira brachycarpa* § Base des rameaux primaires cylindriques, infralittoral supérieur, 0-20 m de profondeur et cuvettes littorales, hydrodynamisme modéré……………..C. brachycarpa var. brachycarpa* § Base des rameaux primaires légèrement renflées (pseudo-tophules) ……………..………………………………………………….....C. brachycarpa var claudiae 8. Réceptacles terminaux, compacts, cylindriques, fusiformes, bosselés, avec ou sans épines..9

9. Rameaux de tous ordres pourvus de ramules épineux, rameaux primaires avec épines plus denses près de leur base, réceptacles épineux, infralittoral supérieur et cuvettes littorales, 0-1 m de profondeur, hydrodynamisme modéré…………………….……....Cystoseira crinitophylla* 9. Rameaux sans ramules épineux, réceptacles inermes ou avec épines caduques..….………10

10. Rameaux primaires avec bouquets latéraux de rameaux adventifs, algue brun-verdâtre, légère iridescence in situ, axes de couleur noire, fond de baies, infralittoral supérieur, 0-1 m de profondeur (jusqu’à 2 m en Corse) et cuvettes littorales, hydrodynamisme modéré ………...... Cystoseira crinita* 10. Rameaux primaires avec un port cupressoïde (en forme de cyprès), algue brun foncé presque noir, réceptacles épineux à épines larges, simples et caduques……………..Cystoseira hyblaea

11. Rameaux aplatis présents, axes courts (1-3 cm), apex peu saillants, ramification souvent distique dans un plan, présence possible d’aérocystes isolés ou en séries …….……………………………………………………………………Cystoseira compressa*

|Partie 1. Taxonomie

§ Cryptostomates peu saillants, grands individus, aspect lisse, rameaux cylindriques présents, infralittoral supérieur, 0-2 m de profondeur et cuvettes littorales, hydrodynamisme faible...... C. compressa subsp. compressa* § Cryptostomates peu saillants, grands individus, rameaux cylindriques absents, infralittoral inférieur, 20-30 m de profondeur………………………………………C. compressa f. plana* § Cryptostomates nombreux et très saillants (aspect pustuleux), rameaux primaires légèrement comprimés à leur base, couleur brun-jaunâtre, infralittoral supérieur, 0-5 m de profondeur et cuvettes littorales, hydrodynamisme modéré…...... …………..C. compressa subsp. pustulata* § Cryptostomates peu saillants, petits individus en rosettes, rameaux cylindriques absents, aspect lisse, infralittoral supérieur, hydrodynamisme fort, souvent associé à C. amentacea ...... ………C. compressa f. rosetta* 11. Rameaux aplatis absents, apex saillants et lisses, ramification jamais distique, aérocystes absents……………………………………………………………...……………………...... 12

12. Axes longs (10-20 cm), rameaux courts, rameaux adventifs fréquents, réceptacles terminaux peu compacts, acuminés, 4-5 mm x 0.7-0.8 mm, fortement bosselés par les conceptacles axiaux saillants et avec une ou deux longues épines latérales……….………….. Cystoseira barbatula 12. Axes courts (jusqu’à 3 cm), rameaux longs, rameaux adventifs absents, réceptacles terminaux compacts, ovoïdes-acuminés, 3-4 mm x 0.7-0.9 mm, légèrement bosselés par les conceptacles axiaux peu saillants……………………………………… Cystoseira susanensis

13. Axe primaire prostré et rampant...... 14 13. Axe primaire dressé...... 16

14. Ramules épineux absents, rameaux supérieurs aplatis, larges, en lanières, à ramification distique alterne et à nervure médiane très nette………………………...... Cystoseira dubia 14. Ramules épineux présents, rameaux supérieurs différents…..…………………...... 15

15. Rameaux dressés très ramifiés, nus dans la partie basale et couvert au sommet de ramules courts (‘feuilles’) régulièrement espacés...... Cystoseira abies-marina 15. Rameaux dressés peu ou non ramifiés, densément couverts de ramules épineux (‘feuilles’).....…………………………...……………………………….Cystoseira corniculata

16. Tophules présents..…………...... 17 16. Tophules absents…...... 28

17. Individu fixé au substrat par un haptère souvent digité et ramifié, tophules > 15 mm de long, divariqués et espacés le long de l’axe…….…………………………...... 18 17. Individu fixé au substrat par un disque plus ou moins régulier, tophules < 15 mm de long, serrés sur les axes…………………………………………………...... 20

|Partie 1. Taxonomie

18. Tophules verruqueux à épineux, 10-15 mm x 5 mm, belle iridescence in situ bleu-vert, rameaux cylindriques à ramules courts (‘feuilles’) espacés, aérocystes absents, réceptacles terminaux, cylindriques, ramifiés, avec des ramules épineux espacés, infralittoral ...... Cystoseira funkii* 18. Tophules complètement lisses, jusqu’à 20 mm x 8 mm, iridescence in situ ou non, rameaux partiellement aplatis……..…...... 19

19. Rameaux primaires jusqu’à 1 m de long, cylindriques, couleur beige clair, non iridescent, rameaux secondaires insérés par paires, les inférieurs foliacés, le plus souvent simples, avec une nervure médiane, et les supérieurs cylindriques et ramifiés, petits aérocystes fréquents et en séries, réceptacles terminaux, cylindriques et mucronés, infralittoral inférieur ……….………………………………………………………………… Cystoseira usneoides* 19. Rameaux primaires jusqu’à 25 à 30 cm de long, cylindriques ou légèrement aplatis, couleur brun verdâtre, légère iridescence in situ, rameaux d’ordres supérieurs cylindriques à comprimés, aérocystes absents, réceptacles fusiformes, intercalaires à la base des rameaux secondaires, rarement terminaux, infralittoral inférieur...... Cystoseira zosteroides*

20. Axe long, 10-20 (-30) cm………...……...... 21 20. Axe court, < 10 cm… ……………………………...... 24

21. Réceptacles intercalaires compacts à conceptacles axiaux à la base des rameaux primaires et réceptacles terminaux diffus à conceptacles dans la base de ‘feuilles’ espacées, tophules épineux à lisses, rameaux cylindriques à foliacés à ramification alterne avec une nervure médiane, infralittoral (10-15 m de profondeur) …………...………….…Cystoseira montagnei 21. Réceptacles uniquement terminaux……………………………………... ………………22

22. Tophules épineux, rameaux cylindriques avec de nombreux ramules courts, simples (‘feuilles’) ou rameaux aplatis, rubanés à ramification alterne et à bords dentés, apex de l’axe épineux et non saillant, aérocystes absents, réceptacles terminaux diffus à compacts, conceptacles axiaux ou dans la base des ‘feuilles’ ou à la surface des rameaux aplatis ……...……………………………………………...………………………Cystoseira spinosa* § Rameaux aplatis, rubanés à ramification alterne et à bords dentés, réceptacles diffus, conceptacles dispersés à la surface des rameaux, infralittoral inférieur ………...... C. spinosa var. compressa* § Rameaux cylindriques, parfois comprimés à leur extrémité, réceptacles diffus, conceptacles dans la base des ‘feuilles’, infralittoral moyen…………...... C. spinosa var. spinosa* § Rameaux grêles, cylindriques ou légèrement comprimés, aspect moins robuste que les autres variétés, réceptacles terminaux plus compacts, cylindriques et épineux, conceptacles petits, axiaux et dans la base des ‘feuilles’, infralittoral supérieur et cuvettes littorales ………..……………………………………………………………….C. spinosa var. tenuior* 22. Tophules lisses à rugueux, rameaux cylindriques...... ……...……………………………23

|Partie 1. Taxonomie

23. Axe jusqu’à 15-20 cm de haut, apex épineux et peu saillant, algue délicate, brun-vert clair, légère iridescence in situ verte, tophules petits (jusqu’à 10 mm x 3 mm), rameaux fins sans ou avec de très rares ramules courts (‘feuilles’) simples, aérocystes absents, réceptacles terminaux, cylindriques, longs et grêles, simples ou ramifiés, jusqu’à 75-100 mm x 0.3-0.5 mm, avec une ou deux épines, infralittoral supérieur et moyen, 5-20 m de profondeur et cuvettes littorales……………………………………………………………….…..Cystoseira jabukae* 23. Axe jusqu’à 30 cm de haut, apex lisse et saillant, algue robuste, brun foncé à brun clair, iridescence in situ bleu glauque, tophules grands (8-15 mm x 3-7 mm), ramules courts (‘feuilles’) simples, régulièrement espacés sur les rameaux, présence possible d’aérocystes (2 mm x 1 mm) en séries, réceptacles cylindriques plus gros et moins longs, 10-30 mm x 1-2 mm, généralement sans épine………………………………..……………….Cystoseira nodicaulis

24. Tophules toujours très épineux, apex non saillant et épineux, rameaux souples, rameaux primaires nus à la base, ramules courts (‘feuilles’) régulièrement insérées, palmées-dentées à étroites bifides, iridescence in situ, aérocystes absents, réceptacles terminaux compacts, cylindriques, épineux, conceptacles axiaux et dans la base des épines, infralittoral supérieur, cuvettes littorales, hydrodynamisme modéré……………………...…….…Cystoseira elegans* 24. Tophules lisses à verruqueux, rarement épineux…..…………………………………….25

25. Rameaux lisses ou à ramules courts (‘feuilles’) très rares, axe court ramifié près de la base, apex lisses, tophules ovoides lisses, rugueux à verruqueux, 3-8 mm x 3-4 mm, rameaux en partie ou totalement aplati, translucide avec une fine nervure médiane devenant plus épais, plus foncé, elliptiques en section et sans nervure, pas d’iridescence in situ, réceptacles oblongs- cylindriques, généralement ramifiés, jusqu’à 6 cm x 2-3 mm, tuberculés et épineux, conceptacles axiaux……………………………………………...………..Cystoseira rayssiae 25. Rameaux à ramules courts (‘feuilles’) très abondants………………………..…………26

26. Ramules courts (‘feuilles’) densément insérés, souvent imbriqués, bifides, trifides à multifides à leur extrémité, axes ramifiés à angle droit près de la base, apex lisses légèrement saillants, pas d’iridescence in situ, 1-3 rameaux primaires par tophule, jeunes rameaux primaires aplatis, aérocystes absents, réceptacles terminaux peu compacts, 2-4 cm, conceptacles groupés dans de larges ‘feuilles’ renflés et imbriquées, infralittoral supérieur, disparue des côtes françaises……………………….……………..………………………...Cystoseira squarrosa* 26. Ramules courts (‘feuilles’) simples et régulièrement espacés, apex lisses peu saillants, iridescence in situ ….…………………………………………………………………………27

27. Tophules espacés, ramules courts (‘feuilles’) simples en forme de crochets recourbés vers le haut, légère iridescence in situ, présence possible d’aérocystes, réceptacles terminaux, compacts, cylindriques, bosselés et épineux, conceptacles axiaux...... Cystoseira mauritanica 27. Tophules serrés, ramules courts (‘feuilles’) simples en forme d’épines, parfois groupés par deux (3-4 mm), belle iridescence in situ vert-émeraude, aérocystes absents, réceptacles terminaux diffus, conceptacles dans la base des ‘feuilles’……..……… Cystoseira algeriensis

|Partie 1. Taxonomie

28. Ramules courts (‘feuilles’) absents, apex de l’axe saillant, plat et lisse, axe tronciforme, jusqu’à 60 cm, pas d’iridescence in situ, présence possible d’aérocystes en chaînes, réceptacles terminaux compacts, cylindriques-lancéolés, mucronés, lisses à légèrement bosselés, infralittoral supérieur, cuvettes littorales, lagunes côtières, hydrodynamisme modéré ……….…………………………………………………………………….Cystoseira barbata* 28. Ramules courts (‘feuilles’) présents, apex de l’axe épineux.....………………………….29

29. Port cylindrique, rameaux dépassant peu ou point le sommet de l’axe, rameaux primaires de longueur uniforme (2-10 cm), simples ou ramifiés, densément insérés sur l’axe, aspect de brosse à bouteille, pas d’iridescence in situ, aérocystes absents, réceptacles terminaux diffus, 3- 20 mm de long, conceptacles dans la base des ‘feuilles’………...………Cystoseira sedoides 29. Port arbustif, rameaux dépassant longuement le sommet de l’axe, rameaux primaires de longueurs non uniformes……….……………………………………………………………..30

30. Axe simple ou ramifié à apex renflés, longuement saillants, légère iridescence in situ, rameaux primaires cylindriques, espacés, grêles, ramules courts (‘feuilles’), simples à multifides, espacés, aérocystes absents, réceptacles terminaux, compacts, cylindriques, jusqu’à 3 cm x 2 mm, tuberculés, inermes ou épineux, conceptacles axiaux et dans la base de ‘feuilles’, infralittoral supérieur, 0.5-5 m, cuvettes littorales, hydrodynamisme modéré ………...……………………………………………………………Cystoseira sauvageauana* 30. Axe simple ou ramifié à apex non renflés, peu saillants…………..……………………..31

31. Axe long, jusqu’à 50-60 cm, raide, rameaux donnant une sensation épineuse au toucher, iridescence in situ bleu-vert, présence possible d’aérocystes isolés ou en séries, réceptacles terminaux peu compacts, souvent peu apparents, grêles et épineux, 2-15 mm de long ………………………………………………………………………..Cystoseira tamariscifolia 31. Axe court, jusqu’à 15 cm, flexible, souvent ramifié près de la base, rameaux ne donnant pas une sensation épineuse au toucher, iridescence in situ vert-vif, aérocystes absents, réceptacles terminaux compacts très apparents, cylindriques, bosselés et épineux, 3-10 mm de long, infralittoral supérieur, 0-0.5 m de profondeur, hydrodynamisme fort, remplace C. amentacea sur les côtes rocheuses de Leucate (= limite nord actuelle de C. mediterranea) ……………………………………………………………...... Cystoseira mediterranea*

2.3.2. Genre Sargassum

Clé de détermination des taxons du genre Sargassum présents en Méditerranée. Les espèces de Sargassum présentes le long des côtes françaises sont imprimées en bleu.

La détermination des différents taxons de ce genre n’est possible que sur des individus fertiles.

|Partie 1. Taxonomie

1. ‘Feuilles’ foliacées facilement visibles………………….……..………..…………...... 2 1. ‘Feuilles’ non-foliacées…….…………………………..………………………………...... 8

2. ‘Feuilles’ divisées une ou deux fois de façon alterne dans un plan et avec nervure…………………………………….………………………….. ……...……S. furcatum 2. ‘Feuilles’ lancéolées, simples ou rarement divisées, avec ou sans nervure……………...... 3

3. ‘Feuilles’ sans nervure médiane, organes reproducteurs cylindriques, non- ramifiés...... S. muticum 3. ‘Feuilles’ avec nervure médiane et organes reproducteurs ramifiés….………………..……4

4. Organes reproducteurs formés d’un seul réceptacle ramifié, brièvement pédicellés………...5 4. Organes reproducteurs composés de réceptacles terminaux simples ou bifides portés par un pédicelle stérile ramifié……………………………………………………………………..….6

5. Réceptacles petits, 3-8 mm, trapus, sessiles, ramifiés dans plusieurs plans (Figure 30 D)…………………………………………………………………………………S. flavifolium 5. Réceptacles grands, 5-20 mm, grêles, cylindriques et ramifiés dans un plan (Figure 30 E)………………………………………………………………………………S. trichocarpum

6. Organes reproducteurs < 1 cm, réceptacles terminaux, fusiformes, simples ou bifurqués (Figure 30 C)………………………………………………………………………..S. vulgare 6. Organes reproducteurs > 1 cm (jusqu’à 5 cm), réceptacles terminaux de formes différentes……………………………………………………………………………………..7

7. Réceptacles larges, plats ou triquètres (Figure 30 B), ‘feuilles’ larges et souvent denticulés …………………….….………………...... ……… S. hornschuchii 7. Réceptacles cylindriques, grêles (Figure 30 A), ‘feuilles’ étroites…………...S. acinarium

8. ‘Feuilles’ cylindriques, filiformes, lisses, ramifiées, de 1-2 mm de diamètre………………………………………………………………………S. desfontainesii 8. ‘Feuilles’ comprimées, jusqu’à 10 cm de long et 3 mm de large, avec des marge dentées et des ramules épineux courts à leur surface…...... S. ramentaceum

|Partie 1. Taxonomie

Figure 30. Organes reproducteurs des différents taxons méditerranéens de Sargassum présents en France. A. Sargassum acinarium ; B. Sargassum hornschuchii ; C. Sargassum vulgare ; D. Sargassum flavifolium ; E. Sargassum trichocarpum (illustration Fig. 60 in Hamel 1931-1939)

|Partie 1. Taxonomie

2.4. Encorbellements à Lithophyllum byssoides (Lamarck) Foslie

En Méditerranée, juste au-dessus de la limite supérieure de l’infralittoral (zéro biologique), on distingue le médiolittoral qui correspond aux peuplements supportant des périodes d’émersion- immersion répétées. On distingue deux horizons dans l’étage médiolittoral : la Roche médiolittorale supérieure humectée épisodiquement par les vagues, et la Roche médiolittorale inférieure plus régulièrement humectée par le ressac et où se développent des peuplements denses et diversifiés d’algues, et notamment de Rhodophytes calcifiés comme le Lithophyllum byssoides (Lamarck) Foslie [Synonymes homotypiques : Goniolithon byssoides (Lamarck) Foslie, Lithothamnion byssoides (Lamarck) Philippi, Spongites byssoides (Lamarck) Kützing et Titanoderma byssoides (Lamarck) Y.M. Chamberlain & Woelkerling. Synonymes hétérotypiques : Lithophyllum lichenoides Philippi et Melobesia lichenoides (Philippi) Endlicher]. Dans la littérature méditerranéenne, les encorbellements de Lithophyllum byssoides ont souvent été nommés de manières erronées, telles que trottoir à Tenarea tortuosa (Esper) Me. Lemoine et trottoir à Lithophyllum tortuosum (Esper) Foslie.

Cette espèce structurante de l’association Lithophylletum lichenoidis Giaccone 1993 figure sous le nom de Lithophyllum lichenoides Philippi dans la liste de l’Annexe I de la Convention de Berne (1979) et dans celle de l’Annexe II de la Convention de Barcelone (protocole relatif aux aires spécialement protégées et à la diversité biologique en Méditerranée, 1995) et sa classification E.U.N.I.S est II.4.2.1 Association à Lithophyllum byssoides.

Par coalescence des individus, l’espèce, peut constituer des bioconstructions calcaires plus ou moins étendues en fonction des conditions environnementales : placages sur substrats en pente faible, bourrelets sur substrats verticaux, et, lorsque les conditions sont particulièrement favorables, encorbellements (Figure 31), fréquemment appelés "trottoirs à Lithophyllum", qui localement peuvent atteindre jusqu’à 2 m de large (Picard, 1954; Blanc & Molinier, 1955; Sicsic, 1967; Ballesteros, 1984; Bianconi et al., 1987; Laborel et al., 1994a). Bien que la croissance de l’espèce soit relativement rapide pour une algue calcifiée (Boudouresque et al., 1972), l’édification d’un grand encorbellement nécessite plusieurs siècles (Laborel et al., 1984).

|Partie 1. Taxonomie

T. Thibaut

Figure 31. Encorbellement (=Trottoir) à Lithophyllum byssoides à Scandola (Cala Litizia, Corse), novembre 2014.

Rappels sur la biologie et l’écologie du Lithophyllum byssoides . La Reproduction. L’espèce doit être en reproduction durant une grande partie de l’année. De plus, elle a la capacité de se reproduire dès sa première année d’existence, après quelques mois seulement de développement (Huvé, 1956b). . Le Recrutement. La principale période de recrutement est l’automne. La fixation des spores peut s’effectuer directement sur la roche ou sur des algues calcaires mortes (Huvé, 1954, 1970). . Vitesse de recolonisation. Dans des conditions favorables à l’espèce, la vitesse de réinstallation de L. byssoides peut être très rapide (Huvé, 1970). Lors d’une altération mécanique (frottement, écrasement, cassure) ou physique (éclairement excessif, dessiccation, choc thermique), un délai de 1 à 2 ans est suffisant pour qu’une surface dénudée soit entièrement recolonisée par Lithophyllum byssoides (Huvé, 1956a, 1956b, 1970; Laborel et al., 1984). Par contre, ce n’est pas le cas, lorsque la source d’altération est de nature chimique (zones d’épandage d’effluents urbains) (Morhange et al., 1992). . Formation des encorbellements. L'espèce L. byssoides peut se présenter sous la forme de bourrelets, de placages ou d'encorbellements. Les encorbellements sont des structures remarquables qui nécessitent une stabilité géologique du littoral et une longue stagnation du niveau marin (Faivre et al., 2013). L’échelle temps de leur formation se mesure en siècles.

|Partie 1. Taxonomie

2.5. Le dinoflagellé Ostreopsis cf. ovata Fukuyo

Depuis une dizaine d’années en Méditerranée, la fréquence et l’intensité des proliférations massives ponctuelles d’algues marines microscopiques ont augmenté considérablement. C’est le cas en particulier du dinoflagellé Ostreopsis cf. ovata Fukuyo le long des côtes de la Méditerranée Nord Occidentale. Le genre Ostreopsis Schmidt appartient à la classe des Dinophyceae (Guiry & Guiry, 2016) et est composé de 9 espèces dont Ostreopsis cf. ovata Fukuyo. Ostreopsis cf. ovata est un unicellulaire, biflagellé et de forme ovoïde claviforme (Fukuyo, 1981). C’est la plus petite espèce du genre : son diamètre dorso-ventral est de 47 à 55 µm et son diamètre trans-apical long est de 27 à 35 µm (Faust et al., 1996). Ostreopsis cf. ovata se développe préférentiellement à de faibles profondeurs sur les macrophytes. Ce dinoflagellé vit habituellement dans les mers tropicales mais, depuis quelques années, nous la trouvons en Méditerranée où il peut s’observer toute l’année, bien que sa concentration varie au cours du temps. En période estivale, lorsque les conditions environnementales favorables à son développement sont réunies, ces micro-organismes épipbiontes prolifèrent de manière importante et massive (blooms). Les cellules d’Ostreopsis ne sont pas visibles à l’œil nu mais lors des épisodes de blooms, elles forment des amas muqueux brunâtres plus ou moins filamenteux (amas compacts de cellules) qui recouvrent les rochers et les macrophytes. Ces amas cellulaires peuvent se détacher et se retrouver également en suspension dans la colonne d’eau ou flottant en surface, formant des « fleurs d’eau ». C’est ainsi que des cellules peuvent être emportées dans l’air via les embruns marins. Ostreopsis est toxique car il produit des neurotoxines, la palytoxine et ses dérivés, qui font partie des phycotoxines les plus virulentes connues à ce jour. Suivant le mode d’exposition aux toxines, les symptômes sont variables. Dans l’eau, par contact avec les amas muqueux, des irritations cutanées peuvent apparaitre (dermatite, irritation de la peau, des yeux et de la bouche). Par inhalation, via les cellules contenues dans les embruns, des problèmes respiratoires peuvent se manifester (toux, expectoration, rhinite, difficultés respiratoires, irritation du nez et des sinus) (Simoni et al., 2003; Brescanni et al., 2006; Ciminiello et al., 2006; Mangialajo et al., 2008; Tichadou et al., 2010). Concernant les impacts écologiques liés à un bloom d’Ostreopsis, plusieurs études réalisées en laboratoire ont mis en évidence des mortalités de macro- invertébrés concomitantes à de fortes abondances d’Ostreopsis (Simoni et al., 2003; Shears & Ross, 2009, 2010; Faimali et al., 2012) mais aucune in situ (Blanfuné et al., 2012). Bien que le nombre d’études menées sur Ostreopsis ait augmenté considérablement au cours des dix dernières années, les conditions climatiques, physico-chimiques et biologiques impliquées dans le déclenchement des blooms restent encore peu connues. Aucun des paramètres étudiés (température, sels nutritifs, oxygène, macrophytes) pris isolément n’est responsable à lui seul de l’apparition d’un bloom, mais c’est la synergie de plusieurs paramètres qui en est la cause (Vila et al., 2001b; Simoni et al., 2003; Aligizaki & Nikolaidis, 2006; Cohu et al., 2013; Blanfuné et al., 2015). De ce fait la détermination du forçage attribué à chacun des paramètres potentiellement impliqués est assez difficile à évaluer.

Partie 2. Stabilité et résistance des populations de la végétation marine face au changement global

Encorbellement à Lithophyllum byssoides à Scandola (Cala Litizia), novembre 2014. Photo © A. Blanfuné

|Partie 2 - Chapitre 1

1. La Côte d’Azur face aux Fucales : une zone attractive ou menaçante ?

1.1. Résumé

Pourquoi s’intéresser aux Fucales ? Dans la plupart des mers et des océans, la zone littorale est dominée par de grandes Phaeophyceae (les Laminariales et les Fucales) qui jouent un rôle écologique majeur dans la structuration de l’habitat et la fourniture de nourriture et d’abris pour de nombreuses espèces et leurs juvéniles (nurseries). En Méditerranée, les Fucales sont représentées par 3 genres, le genre Fucus, avec une seule espèce F. virsoides qui est endémique du nord de l’Adriatique, le genre Sargassum avec 8 espèces natives et une espèce introduite et le genre Cystoseira qui est le plus représenté en Méditerranée avec 44 taxons (dont 20 qui sont présents sur les côtes françaises).

Ce premier chapitre va se centrer sur une région, la Côte d’Azur, qui est particulièrement touchée par les activités anthropiques. Les Fucales, étant généralement longévives, sont de bons modèles pour étudier l’impact humain sur la biodiversité et l’évolution de l’état des populations. La Côte d’Azur correspond au département des Alpes-Maritimes et à la Principauté de Monaco, qui constituent une des zones en Méditerranée les plus impactées par les activités humaines. L’urbanisation est très importante et la population très dense (plus d’un million d’habitants permanents y sont présents). La Côte d’Azur est une des zones les plus touristiques du monde ; elle accueille environ 11 millions de touristes chaque année, avec des pics de fréquentation très importants en Août (Comité Régional du Tourisme Côte d’Azur, 2014). Notre étude concerne toutes les espèces de Cystoseira et de Sargassum présentes dans la région (212 km de linéaire côtier à l’échelle 1/2 500). La zone d’étude a été historiquement très prospectée par de nombreux et éminents phycologues qui bénéficiaient du support du Muséum d’Histoire naturelle de Nice et du Jardin Botanique de la Villa Thuret à Antibes, et qui ont constitué un réseau de collecteurs efficaces récoltant de grandes quantités d’échantillons de macroalgues et en particulier de Fucales. Le recensement et l’analyse des données historiques (littérature grise, articles publiés et planches d’herbier) depuis le début du 19ème siècle ont permis de reconstruire la distribution historique des différents taxons rencontrés. Au total, 385 données historiques ont été recensées depuis le début du 19ème siècle. La plupart des données datent du 19ème et du début du 20ème siècle, période où de nombreuses collections d’herbier ont été réalisées par des naturalistes phycologues vivant ou venant en vacances sur la Côte d’Azur, comme Stanislas Bonfils, Edouard Bornet, Auguste Camous, Charles Flahault, Albert 1er de Monaco, Gaston-Maurice Ollivier, Alphonse Raphélis, Antoine Risso, Camille Sauvageau et Gustave Thuret. Durant le 20ème siècle, les collections d’herbier sont plus rares mais de nombreuses études sont menées. Des spécimens sont collectés par différents phycologues tel que Jean Feldmann, Francis Magne, Alexandre Meinesz et Marc Verlaque. Depuis 2007, nous avons parcouru les 212 km de linéaire côtier (à l’échelle 1/2 500) en bateau, en apnée et en plongée sous-marine, afin d’établir la distribution actuelle des différentes espèces. Nous avons

|Partie 2 - Chapitre 1 ainsi comparé l’état passé et présent des populations de chaque espèce, afin d’évaluer l’évolution des statuts de conservation des différents taxons au cours du temps. Au total, dix-huit taxons ont été recensés : 15 taxons de Cystoseira et 3 taxons de Sargassum. Au cours de nos prospections, 5 taxons n’ont pas pu être retrouvés (C. elegans, C. foeniculacea f. latiramosa, C. squarrosa, C. spinosa var. spinosa et S. hornschuchii) ; ces taxons peuvent être considérés comme éteints à cette échelle d’étude. Une espèce, C. jabukae, a été observée pour la première fois dans cette zone. Quatre taxons sont en fort déclin (C. barbata f. barbata, C. crinita, C. spinosa var. compressa et S. acinarium) et un taxon est presque éteint (C. foeniculacea f. tenuiramosa) : il ne reste en effet que quelques individus. Parmi ces espèces, 3 d’entre elles (C. barbata f. barbata, C. crinita, C. spinosa var. compressa) peuvent jouer un rôle important dans le fonctionnement des écosystèmes benthiques côtiers. Leur diminution drastique fait que l’on peut considérer ces espèces comme étant fonctionnellement éteintes : elles n’assurent plus leur rôle écosystémique. C. brachycarpa, C. compressa subsp. pustulata et Sargassum vulgare sont devenues rares et se retrouvent uniquement, en faible densité (quelques individus), dans les cuvettes ou les petits fonds rocheux. C. sauvageauana et C. zosteroides, sont encore présentes sur les substrats rocheux de la Côte d’Azur. Cystoseira amentacea est abondante sur tous les substrats qui lui sont favorables et souvent en populations denses. Enfin, l’espèce très tolérante C. compressa subsp. compressa, qui était très commune dans le passé, est toujours très bien représentée. Ses populations sont restées stables au cours des deux derniers siècles.

Les causes possibles du déclin des populations de Fucales sur la Côte d’Azur sont multiples et cumulatives, mais la principale cause de régression des populations à cette échelle d’étude est la destruction de l’habitat. Les populations les plus impactées sont celles des espèces de faible profondeur (cuvettes et horizon supérieur peu profond de l’infralittoral) telles que C. barbata f. barbata, C. crinita, et C. squarrosa. Leurs populations ont été durablement détruites par la construction des ports et des digues. Parmi les autres causes pouvant expliquer les régressions observées, nous pouvons lister : la pollution, le surpâturage par les herbivores et la compétition avec des espèces invasives. Au sein de la zone d’étude, leur rôle dans les régressions observées est moindre que celui de la destruction de l’habitat. De nombreuses autres études méditerranéennes ont montré des régressions analogues de populations de Fucales en Catalogne, Grèce et Tunisie. Certains taxons seraient-ils au bord de l’extinction ? Leur extinction à l’échelle de la Côte d’Azur (Alpes-Maritimes) pourrait être un signe avant-coureur d’une extinction à plus grande échelle.

Ce chapitre a fait l’objet d’une publication dans Mediterranean Marine Science ; l’analyse de l’évolution des populations des différentes espèces de Fucales y est détaillée, ainsi que les causes possibles des régressions et les conséquences que cela engendre. Une comparaison avec d’autres régions en Méditerranée est ensuite faite afin d’aborder des questions de conservation des espèces de Fucales. À la fin de l’article, une note concernant la nomenclature de Cystoseira compressa subsp. pustulata est rédigée ; elle a été prise en compte sur Algaebase (site de référence concernant la taxonomie des macrophytes).

|Partie 2 - Chapitre 1

1.2. Abstract

The French Riviera is among the Mediterranean areas that have been subject to the most long- lasting and most severe impact from human activities. Fucales are long-lived, habitat forming brown algae that constitute a good model for studying human impact on species diversity. We gathered all historical data (literature and herbarium vouchers), since the early 19th century, to reconstruct their distribution. The distribution was established on the basis of an extensive 7- year (2007-2013) survey of the 212-km shoreline (measured on a 1/2 500 map), by means of boating, snorkelling and scuba diving. Overall, 15 and 3 taxa of Cystoseira and Sargassum, respectively, were reported. Upon comparison with historical data, 5 taxa were no longer observed (C. elegans, C. foeniculacea f. latiramosa, C. squarrosa, C. spinosa var. spinosa and S. hornschuchii) while C. jabukae, previously unrecorded, was observed. In addition to these taxa, which are possibly extinct along the French Riviera, some taxa suffered a decline (C. amentacea, C. barbata f. barbata, C. brachycarpa, C. crinita, C. sauvageauana and S. vulgare) or became nearly extinct (C. foeniculacea f. tenuiramosa, C. spinosa var. compressa and S. acinarium). Four of them (C. barbata f. barbata, C. brachycarpa, C. crinita, C. spinosa var. compressa), that played significant functional roles in coastal communities in the past, can be considered as functionally extinct. A similar situation has already been reported, although at a smaller scale, in a variety of Mediterranean localities. The question therefore arises regarding the status of Fucales species in the Mediterranean: are some species on the brink of extinction? Is their possible extinction at the scale of the French Riviera the harbinger of their extinction Mediterranean–wide?

|Partie 2 - Chapitre 1

1.3. Introduction

All over the world, coastal ecosystems are highly impacted due to the cumulative impacts of increasing human pressure (e.g. destruction of habitats, pollution, non-indigenous species, overfishing, coastal aquaculture and global warming). Different forms of stress act over time and in unison, with a possible synergistic effect, on species, ecosystems and their ability to deliver ecosystem services (e.g. Worm et al., 2006; Halpern et al., 2008; Waycott et al., 2009). The Mediterranean Sea is a hotspot of marine species biodiversity that is under siege due to rapid demographic development, pollution, a high percentage of worldwide shipping and tourism and the highest rate of biological invasions (e.g. Bianchi & Morri, 2000; Galil, 2000; Boudouresque & Verlaque, 2002; Panayotidis et al., 2004; Lotze et al., 2006; Coll et al., 2010; Lejeusne et al., 2010; Zenetos et al., 2010; UNEP/MAP, 2012; Bianchi et al., 2014). Along temperate rocky coasts worldwide, large canopy-forming kelps (Laminariales, Phaeophyceae, Ochrophyta) and fucoids (Fucales, Phaeophyceae, Ochrophyta) represent the dominant species in pristine environments (Dayton, 1985; Steneck et al., 2002; Schiel & Foster, 2006). They provide shelter, food, habitat and nursery areas to a multitude of species; they provide important primary production involved in the maintenance of diversified trophic levels, they attenuate wave action in the case of the biggest species (Steneck et al., 2002). These seaweeds can be controlled by top-down mechanisms, mainly in the case of the sublittoral species, while the subsurface species are controlled by a bottom-up mechanism (Hereu et al., 2008a; Cardona et al., 2013). The loss of kelps and fucoids is a worldwide phenomenon due, directly or indirectly, to human activities (Steneck et al., 2002; Diez et al., 2003; Helmuth et al., 2006; Worm & Lotze, 2006; Airoldi & Beck, 2007; Hawkins et al., 2008; Wernberg et al., 2010; Schiel, 2011; Lamela-Silvarey et al., 2012; Raybaud et al., 2013; Filbee-Dexter & Scheibling, 2014). Some taxa have been driven to regional extinction (Thibaut et al., 2005; Coleman et al., 2008; Phillips & Blackshaw, 2011) or are threatened by climate warming that might drive them toward areas where retreat is impossible (Wernberg et al., 2011a). These impacts are leading to shifts in habitat structure from a state with canopy forming species to alternative states, in the worst case to barren grounds composed of filamentous and encrusting species (Micheli et al., 2005; Connell et al., 2008; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010; Sala et al., 2012; Filbee-Dexter & Scheibling, 2014), with flow-on effects on adjacent communities (Bishop et al., 2010). In the Mediterranean Sea, species of the genus Cystoseira C. Agardh and Sargassum C. Agardh are habitat-forming species dominating several assemblages from the littoral fringe down to the lower sublittoral zone (Feldmann, 1937a; Molinier, 1960; Pignatti, 1962; Verlaque, 1987; Ballesteros, 1988, 1990a, 1990b; Giaccone et al., 1994). Their zonation depends on different environmental conditions (light, temperature, hydrodynamics and grazing) (Sauvageau, 1912; Ollivier, 1929; Vergés et al., 2009). Loss of Mediterranean fucoid algae has been reported all around the Mediterranean caused by habitat destruction, eutrophication and overgrazing by herbivores, leading to a shift to lesser structural complexity, such as turf-forming, filamentous or other ephemeral seaweeds or urchin barren grounds where urchin density is a driver of habitat homogenization (Munda, 1974, 1982, 1993; Thibaut et al., 2005; Devescovi & Ivesa, 2007;

|Partie 2 - Chapitre 1

Airoldi et al., 2008; Falace et al., 2010; Fraschetti et al., 2011; Orfanidis et al., 2011; Giakoumi et al., 2012; Sala et al., 2012; Tsiamis et al., 2013; Bianchi et al., 2014; Templado, 2014).

In order to analyse the long-term patterns of distribution of Cystoseira and Sargassum species along the French Riviera coast (north-western Mediterranean), we collected all available data (herbarium vouchers, published and grey literature) and we reconstructed their historical distribution. The aims of the present study were i) to provide an up-to-date and exhaustive semi- quantitative map of the distribution of each taxon, ii) to compare this distribution with historical data, iii) to assess the status of the taxa: stable, in decline, functionally extinct or possibly locally extinct and iv) to analyse and identify the possible causes of the observed situation and its consequences at Mediterranean scale.

1.4. Material and methods

1.4.1. Study site

The French Riviera is located in the north-western Mediterranean and extends from Théoule- sur-Mer to the Italian border (Menton). The coast is rocky interspersed with large sedimentary bays (Figure 1). Densely urbanized and populated (more than one million permanent inhabitants), this coast is one of the most attractive coasts for tourism in the world, welcoming every year ~11 million tourists, with the frequentation peaking in August (600 000 visitors simultaneously present on August, 15th 2013) (Comité Régional du Tourisme Côte d’Azur, 2014).

1.4.2. Data collection

Historical data There is a considerable amount of available historical data (published data and old collections) dealing with the genera Cystoseira and Sargassum along the French Riviera coast. From the 19th to the early 21st century, numerous naturalists and phycologists surveyed the French Mediterranean coasts. They received the support of local natural history museums and they built up an efficient web of collectors providing large quantities of samples.

|Partie 2 - Chapitre 1

Figure 1. The studied area; the French Riviera. We did not represent the shoreline between Antibes (Box Figure 3) and Nice (Box Figure 4) because it is only made of a large beach with the International Airport in the middle, any Fucales have never been observed in this area.

72 |Partie 2 - Chapitre 1

Vouchers held in herbaria are an exceptional source of data providing a basis for checking the identification of the specimens. We surveyed several thousand vouchers held in the following herbaria (names after Index Herbariorum). AV: The Muséum d'Histoire Naturelle d’Avignon; Herbarium Requien. HCOM: The herbaria held at Aix-Marseille-University; Herbarium P. and H. Huvé, Herbarium Saint-Charles, Herbarium Thibaut, Herbarium M. Verlaque. MPU: The herbaria held at the University of Montpellier 2; Herbarium Flahault, Herbarium Général, Herbarium Raphélis. Musée Océanographique of Monaco (not indexed); Herbarium Aguesse, Herbarium Mouret, Herbarium Prince Albert I. NICE: The Muséum d'Histoire Naturelle de Nice; Herbarium Camous, Herbarium Algues Marines tome III, Herbarium Algues vertes 1890- 1910. Nice-Sophia Antipolis University (not indexed); Herbarium Meinesz. PC: The Muséum National d'Histoire Naturelle (MNHN) in Paris; Carnet de récolte de Feldmann, Herbarium Bory de Saint-Vincent, Herbarium B. de Reviers, Herbarium J. Feldmann, Herbarium Général, Herbarium Lamouroux, Herbarium Leprieur in Herbarium Cosson, Herbarium Magne, Herbarium Montagne, Herbarium Sauvageau, Herbarium Thuret, VTA: The Botanical Garden of Villa Thuret in Antibes: a recently rediscovered collection of vouchers collected by Gustave Thuret and Edouard Bornet in the 19th century.

The ‘2007-2013’ distribution The field work was carried out during the period of maximum development of species (spring to autumn according to the taxon) from 2007 to 2013. When barely identifiable specimens were found, we returned to the site during the growth period in order to identify the species. We surveyed the whole shoreline with special attention to the sites sampled by previous phycologists. We used maps of the habitats, from the sea surface down to 50 m depth (Holon & Descamp, 2007, 2008), to localize the reef shallow habitats and the deep habitats likely to harbour Fucales species. All these sites were investigated. Between the shallow reef habitats (usually less than 5 m depth and close to the shoreline) and the deep ones, most of the area is occupied by seagrass meadows and soft substrates unsuitable for Fucales species. Special attention was paid to Cystoseira amentacea, which thrives close to sea level, at less than 1 m depth, and can therefore be extensively mapped. Populations were drawn on black and white A3 format aerial photographs from the IGN (French National Institute of Geographical and Forest Information: BD Ortho). The scale was 1:2 500. Three people were on board a small boat (length 5 m) moving at low speed (3 to 6 km h-1) a few meters from the shore. Cystoseira amentacea populations were recorded within 50-m stretches of shoreline, according to 6 classes as defined by Ballesteros et al. (2007): C 0 =absence, C 1 = rare scattered individuals, C 2 = abundant scattered individuals, C 3 = abundant patches of dense stands, C 4 = almost continuous belt and C 5 = continuous belt of C. amentacea. For shallow water species, snorkelling was used to extensively survey the reef habitats along the whole coast, so that no surface area escaped observation. Finally, scuba diving was used in the deep areas down to 40 m depth; dives were focused on sites where Fucales were recorded in the past and on the hard bottom habitats suited to harbouring Fucales, together with the surrounding areas. It is worth noting that deep suitable habitats only account for limited areas.

|Partie 2 - Chapitre 1

For species other than C. amentacea, sites hosting Cystoseira or Sargassum were geo-localised as points and their abundance was visually estimated: absent, isolated individuals, scattered population and dense population. Species were identified in the field if possible. Doubtful specimens were collected and identified in the laboratory, using appropriate bibliography (Sauvageau, 1912; Hamel, 1931-1939; Ercegović, 1952; Gómez-Garreta et al., 2000; Cormaci et al., 2012). Vouchers are deposited in Thibaut Herbarium (HCOM) held at the Mediterranean Institute of Oceanography of Aix-Marseille University. The changes over time (past and present distribution) were analysed on GIS (Geographical Information System) database (ArcGis10®) with Spatial Analyst tools. Each past or present location was geo-localised. All historical maps were digitalized to fit the same coastal line used for the present distribution (scale 1:2 500).

1.5. Results

The historical and the ‘2007-2013’ distributions of 15 and 3 taxa of Cystoseira spp. and Sargassum spp., respectively, are summarized in Tables S1-S17 and Figures 2-5. Overall, 385 historical records have been listed since the beginning to the 19th century. Most of the historical records date back to the 19th and the beginning of the 20th century with extensive collections by several naturalists living or spending time in the Riviera, such as Stanistlas Bonfils, Edouard Bornet, Auguste Camous, Charles Flahaut, Albert Ist of Monaco, Gaston-Maurice Ollivier, Alphonse Raphélis, Antoine Risso, Camille Sauvageau and Gustave Thuret. The later 20th century collections are scarcer but several studies were undertaken (Raphélis, 1907, 1924a, 1924b, 1924c; Ollivier, 1929; Gugliemi, 1969; Jaffrenou, et al., 1996; Verlaque & Bernard 1998; Meinesz et al., 2000) and specimens of Cystoseira and Sargassum were collected by phycologists such as Jean Feldmann, Francis Magne, Alexandre Meinesz and one of the present authors (Marc Verlaque).

The species was collected for the first time along the French Riviera coast in 1826 at Nice by Antoine Risso (in Bory de Saint-Vincent Herbarium). During the 19th century, the species was frequently collected at Cannes, Antibes, Nice, and Roquebrune-Cap-Martin (Raphélis, 1907, 1924a, 1924b, 1924c). Agardh (1842) reported the species precisely ‘ad Nizzam ipse’ (in Nice).

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Montagne (1846a) studied specimens collected by De Notaris ‘Ad Nicaeam’ (in Nice). In the 20th century, Ollivier (1929) drew the first map of the species, from Cap Martin to Cap Roux (Eze-sur-Mer), described its distribution along the whole French Riviera coast and highlighted that it was very abundant on the exposed rocks and even in some bays. More recent authors still noted that the species was common (Gugliemi, 1969; Meinesz et al., 2000; Susini, 2006) (Table S1).

We mapped exhaustively in 2011 the entire populations of C. amentacea (Figures 2-5). Cystoseira amentacea was present along 44 km of shoreline. It was abundant on most of the suitable substrates and the populations are mainly constituted by continuous belts (Table 1). Populations were isolated from each other by large beaches and mostly located around the capes and islands. Regressions were localized around the entrance of ports and offshore from the cities (Antibes, Nice, Villefranche-sur-Mer, Saint-Jean-Cap-Ferrat), where Mytilus galloprovincialis and benthic assemblages of Corallina spp. dominated. In the vicinity of the Golfe-Juan fish farm, C. compressa subs. compressa was dominant over C. amentacea. In Monaco, a few C. amentacea patches subsisted at the foot of the old town (Le Rocher), the only natural coast remaining. On the man-made structures, Corallina spp. dominated.

Table 1. Structure of the Cystoseira amentacea populations along the French Riviera coasts (% of hard substrate coastline). C 0: absence; C 1: Rare scattered plants; C 2: Abundant scattered plants; C 3: Abundant patches of dense stands; C 4: Almost continuous belts; C 5: Continuous belts.

C 0 C 1 C 2 C 3 C 4 C 5 57.51 0.91 2.12 5.67 6.54 27.24

|Partie 2 - Chapitre 1

Figure 2. Current distribution of Cystoseira and Sargassum species from the western limit of the French Riviera to Cannes. The colour indicates the presence and abundance of C. amentacea. No colour point or line means its absence. Other species, always present in very small patches, are located at the tip of the arrows. C. compressa var. compressa, which is present everywhere on hard substrates, is not cited. Lines correspond to depth contours.

76 |Partie 2 - Chapitre 1

Figure 4. Current distribution of Cystoseira and Sargassum species between Nice and Eze-sur-Mer. Colour indicates the presence and abundance of C. amentacea. No colour point or line means its absence. Other species, always present in very small patches, are located at the tip of the arrows or beneath an asterisk. C. compressa var. compressa, which is present everywhere on hard substrates, is not cited. Lines correspond to depth contours.

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Figure 5. Current distribution of Cystoseira and Sargassum species between Cap d’Ail and the Italian border. Colour indicates the presence and abundance of C. amentacea. No colour point or line means its absence. Other species, always present in very small patches, are located at the tip of the arrows or beneath an asterisk. C. compressa var. compressa, which is present everywhere on hard substrates, is not cited. Lines correspond to depth contours.

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Cystoseira barbata (Stackhouse) C. Agardh f. barbata In the Mediterranean Sea, Cystoseira barbata f. barbata is a taxon growing in the upper sublittoral zone in sheltered places and shallow bays as well as in coastal lagoons. In the study area, some historical records were cited under taxonomical synonyms: Cystoseira hoppei C. Agardh, Cystoseira barbata var. hoppei (C. Agardh) J. Agardh and Cystoseira barbata f. hoppei (C. Agardh) Woronichin. The first record dates back to 1825, with specimens collected along the coast at Nice ('côtes de Nice') (specimens held in the Sauvageau Herbarium). During the 19th and the 20th century, the species was collected 49 times along the French Riviera coast. In the 19th century, C. barbata f. barbata was collected at Cannes (Raphélis Herbarium; Raphélis, 1924a), at Antibes (Saint- Charles Herbarium, Huvé Herbarium, Sauvageau Herbarium, Flahaut Herbarium, Le Prieur Herbarium, Villa Thuret Herbarium; Bornet & Flahault, 1883), at Nice (Sauvageau Herbarium, Montagne Herbarium, Algues Vertes Herbarium), and at Menton (Bonfils in Raphélis, 1924b). At the beginning of the 20th century, vouchers and records remained numerous and the species was collected at Saint-Jean-Cap-Ferrat (J. Feldmann Herbarium, Carnet de récolte Feldmann; Ollivier 1929), Beaulieu-sur-Mer (Ollivier, 1929), Roquebrune Cap-Martin (Bonfils in Raphélis 1924), and Menton (Raphélis Herbarium). The species was reported as common at Théoule (Raphélis Herbarium), Cannes (Raphélis Herbarium; Raphélis, 1924a), Golfe-Juan (Raphélis, 1924a), Antibes (Ollivier, 1929), Nice (Camous Herbarium) and between Saint- Jean-Cap-Ferrat and Eze-sur-Mer in 1912 (Camous, 1912). Ollivier (1929) described the species as very abundant in the shallow bays in the eastern and the western parts of Antibes but he noted that on the steep coast from Nice to Menton, the species was rare and located in Passable, Beaulieu-sur-Mer and Pointe Sainte-Hospice (Saint-Jean-Cap-Ferrat). Finally, Guglielmi (1969) reported the species as common at Villefranche-sur-Mer (rock pools on Pointe Colombier), Saint-Jean-Cap-Ferrat (Espalmador), and Beaulieu-sur-Mer (Baie de Fourmi). The species has become rare since the 1970s: only one citation (Debrat, 1974) and two specimens collected at Saint-Jean-Cap-Ferrat in the 1970s and Antibes in the 1980s (Meinesz Herbarium) (Table S2).

The ‘2007-2013’ situation of C. barbata f. barbata is critical. The species was not found at most of its historical sites. It survived at only 3 sites: a sheltered shallow site of the western part of Cap d’Antibes and adjacent to Le Crouton, where individuals are scattered over several dozen square meters, mixed with C. compressa subsp. compressa, C. crinita, C. jabukae and C. sauvageauana. A few individuals have been observed behind a Posidonia oceanica (Linnaeus) Delile barrier reef, in the Anse de l'Espalmador at Saint-Jean-Cap-Ferrat, on very shallow rocks surrounded by hundreds of the sea urchins Paracentrotus lividus (Lamarck 1816) and Arbacia lixula (Linnaeus 1758). Cystoseira barbata f. barbata was observed during the whole study period at each site.

|Partie 2 - Chapitre 1

Cystoseira brachycarpa J. Agardh Cystoseira brachycarpa is a species growing in sub-littoral habitats, in moderately exposed and high light intensity places. Some historical records were cited under taxonomical synonyms: Cystoseira balearica Sauvageau, Cystoseira brachycarpa var. balearica (Sauvageau) Giaccone and Cystoseira caespitosa Sauvageau. Historical data concerning C. brachycarpa are scarce. The species has been recorded only 5 times: in 1899, as drift on a beach in Golfe-Juan (Raphélis Herbarium); frequent in Nice (Camous, 1912); collected in Antibes in 1928 (Raphélis in Général Herbarium); reported at Villefranche-sur-Mer by Hamel (1931-1939) from P. Dangeard; and two specimens collected at Antibes (Port Rousse Chaffa, now called Port La Salis) in 1979 (Verlaque Herbarium) (Table S3). During the field study, the species was observed at 4 sites. At Cap d'Antibes, the species constituted a narrow belt below C. amentacea at l'Olivette and a dense monospecific assemblage at a rock pool of the Pointe de L'llette; at Cap Ferrat (Saint-Jean-Cap-Ferrat), a few sparse individuals, highly grazed, were growing at 10 m depth; some individuals were found slightly deeper than the C. amentacea belt at Eze-sur-Mer. Cystoseira brachycarpa was observed during the whole study period at each site.

Cystoseira compressa (Esper) Gerloff & Nizamuddin subsp. compressa Cystoseira compressa subsp. compressa (hereafter C. compressa) grows in the upper sublittoral zone from the sea surface down to 15 m, in both sheltered and exposed places, in pristine and moderately polluted areas. Some individuals have occasionally been observed at depth, down to 40 m. Some historical records were cited under taxonomical synonyms: Cystoseira abrotanifolia (Linnaeus) C. Agardh, C. abrotanifolia f. fimbriata Sauvageau, Cystoseira fimbriata Bory de Saint-Vincent.

Cystoseira compressa was first collected in 1839 at Nice (C. Agardh in Requien Herbarium, Algues Vertes Herbarium). In the 19th century, the species was collected and reported at Cannes (Raphélis Herbarium; Raphélis, 1924a), Antibes (Saint-Charles, Général and Flahault Herbaria), Nice (Requien, Montagne and Lamouroux Herbaria; Raphélis, 1924c), Menton (Bonfils in Raphélis, 1924b).

In the 20th century, C. compressa was observed ‘everywhere’ between Eze-sur-Mer and Nice (Camous, 1912). Ollivier (1929) described the species as ubiquitous and abundant everywhere from the surface down to several meters depth. Gugliemi (1969) reported the species as very common, everywhere in calm and exposed locations. The species was also observed by Gilet (1954) and Huvé & Huvé (1963).

Voucher specimens were collected at Mandelieu-la-Napoule (Raphélis Herbarium), Cannes, where the species was noted as abundant in 1900 (Général Herbarium, Raphélis Herbarium), Golfe-Juan (Raphélis Herbarium), Juan-les-Pins (J. Feldmann Herbarium), Antibes (Villa Thuret Herbarium, Raphélis Herbarium, Verlaque Herbarium), Nice (Raphélis Herbarium,

|Partie 2 - Chapitre 1

Camous Herbarium, Algues Marines tome III Herbarium), Villefranche-sur-Mer (J. Feldmann Herbarium, Aguesse Herbarium, Magne Herbarium), Saint-Jean-Cap-Ferrat (J. Feldmann Herbarium, Meinesz Herbarium), Beaulieu-sur-Mer (Meinesz Herbarium), Monaco (Mouret Herbarium) and Menton (Général Herbarium) (Table S4). During the field study, the species was still not only very common, but was by far the most common Fucales along the French Riviera coasts.

Cystoseira compressa subsp. pustulata (Ercegović) Verlaque comb. nov.2. In the studied area, C. compressa subsp. pustulata grew in the shallow sublittoral zone. It was only sampled at Cannes in 1899 and 1912 (Général Herbarium) (Table S5) where it is still present. We also found the species in the western part of Antibes and in shallow waters and two rock pools at Pointe Colombier at Saint-Jean-Cap-Ferrat. Cystoseira compressa subsp. pustulata was observed during the whole study period at each site.

Cystoseira crinita Duby Cystoseira crinita is a species growing in the upper sublittoral zone, near the sea surface, in sheltered locations with high light-intensity and warm temperatures in summer. The first record of the species along the French Riviera dates back to 1826, with a specimen collected at Nice (Thuret Herbarium). In the 19th century, voucher specimens and records come from Golfe-Juan (Saint-Charles Herbarium), Antibes (Thuret Herbarium; Sauvageau Herbarium; Bornet & Flahault, 1883). Hamel (1931-1939) reported the species referring to a record of de Notaris in the 19th century, Nice (Thuret Herbarium; Lamouroux Herbarium; Duby, 1830; Agardh, 1842) and Villefranche-sur-Mer (Thuret Herbarium).

At the beginning of the 20th century, C. crinita was present at Antibes (Villa Thuret Herbarium, J. Feldmann Herbarium; Ollivier, 1929), Saint-Jean-Cap-Ferrat (Camous, 1912), Beaulieu-sur- Mer (Ollivier, 1929) and Cap-d'Ail (Ollivier, 1929). Ollivier (1929) mentioned the species as abundant between Juan-les-Pins and Le Crouton in the western part of Antibes and in the Bay of Beaulieu. In the 1960s, the species was collected at Saint-Jean-Cap-Ferrat (Meinesz Herbarium) (Table S6). During the field study, C. crinita was observed at 7 sites. A few individuals were found near the Mouret Rouge port, at Cannes, a few square meters below the monastery of Saint-Honorat Island and a few individuals were found at Sainte-Marguerite Island. In the western part of Antibes, over a few dozen square meters, C. crinita was mixed with C. barbata f. barbata, C. compressa subsp. compressa and subsp. pustulata, C. jabukae and C. sauvageauana. At Pointe de l'Ilette, the species occurred in a single rock pool. We also observed a few heavily grazed

2 1. See Nomenclatural note

|Partie 2 - Chapitre 1 individuals in shallow waters at Rumpa Talon (Saint-Jean-Cap-Ferrat) and at Eze-sur-Mer. Cystoseira crinita was observed during the whole study period at each site. Overall, it no longer occurs at most of the historical sites, and where still occurring, populations have become fragmented and have dramatically declined to a few individuals.

Cystoseira elegans Sauvageau Cystoseira elegans is a species growing in the upper sublittoral zone, from the sea surface to a few meters depth, usually in moderately sheltered conditions. The species was only collected at Cannes in 1912 and 1926 (Raphélis in Général Herbarium) and at Antibes in 1961 (Huvé & Huvé, 1963) (Table S7). We never found the species during our surveys. Considering its shallow habitat, relatively easy to explore, its local extinction constitutes a likely hypothesis.

Cystoseira foeniculacea (Linnaeus) Greville f. tenuiramosa (Ercegović) A. Gómez Garreta, M.C. Barceló, M.A. Ribera & J.R. Lluch Cystoseira foeniculacea f. tenuiramosa is a species growing in sheltered places, sometimes in rock pools, in the upper sublittoral zone from the sea surface to 1m depth. The specimens we observed in the herbarium all belonged to the form tenuiramosa; some historical records were cited under taxonomical synonyms: Cystoseira discors (Linnaeus) C. Agardh, Cystoseira concatenata C. Agardh and Cystoseira schiffneri Hamel.

Cystoseira foeniculacea f. tenuiramosa was first collected in 1825 by Thuret at Nice (Thuret Herbarium). In the 19th century, the species was collected at Cannes (Requien Herbarium; Raphélis, 1907), Antibes (Sauvageau Herbarium; Bornet & Flahault, 1883), Nice (Thuret Herbarium, Montagne Herbarium, Lamouroux Herbarium; Agardh, 1842), Villefranche-sur- Mer (Montagne Herbarium), Saint-Jean-Cap-Ferrat (Algues Vertes Herbarium) and Menton (Bonfils in Raphélis, 1924b). In the first half of the 20th century, the taxon was collected at Cannes (Raphélis in Général Herbarium; Raphélis, 1907). He mentioned that the species was very abundant at Cannes (La réserve), between the two Islands of Lérins where it formed real forests (Raphélis, 1907). The taxon was also collected at Théoule-sur-Mer (Raphélis, 1907), Golfe-Juan (Raphélis, 1907), Antibes (J. Feldmann Herbarium; Ollivier, 1929), Villefranche-sur-Mer (J. Feldmann Herbarium, J. Feldmann: carnet de récolte; Ollivier, 1929), Saint-Jean-Cap-Ferrat (J. Feldmann Herbarium; Ollivier, 1929), Roquebrune-Cap-Martin (Mouret Herbarium) and Menton (Raphélis in Général Herbarium). Ollivier (1929) observed that C. foeniculacea f. tenuiramosa was abundant in the rock pools of Pointe de l'Ilette (Antibes) and within the port of La Darse (Villefranche-sur-Mer). In the 1950s, the species was only collected once at Villefranche-sur- Mer (Magne Herbarium). In the 1970-1980s, C. foeniculacea f. tenuiramosa was collected at Golfe-Juan (Meinesz Herbarium), Antibes (Verlaque Herbarium) and Beaulieu-sur-Mer (Meinesz Herbarium) (Table S8).

|Partie 2 - Chapitre 1

During the field study, C. foeniculacea f. tenuiramosa was only observed at 2 sites: a single individual in shallow water at Sainte-Marguerite Island, in June 2007, and a dense population in a rock pool of few square metres at Pointe de l'Ilette on Cap d'Antibes. This population was observed during the whole study period. The extensive exploration of the historical sites was unsuccessful in locating the taxon, with the exception of Pointe de l’Ilette; we can therefore consider that it is locally near-extinct.

Cystoseira foeniculacea f. latiramosa (Ercegović) A. Gómez Garreta, M.C. Barceló, M.A. Ribera & J.R. Lluch A deep specimen of C. discors was dredged off Cap-Ferrat at 10-20 m depth (Ollivier, 1929) (Table S9). It probably belonged to C. foeniculacea f. latiramosa, the deep form of the species. We did not find this taxon during our surveys.

Cystoseira jabukae Ercegović Cystoseira jabukae has not been previously recorded along the French Riviera, and our two records are therefore the first. It has been regularly observed since 2007, growing in shallow waters (less than 1 m depth) in two moderately exposed areas: in the western part of Antibes, where a few individuals occurred together with C. barbata f. barbata, C. compressa subsp. compressa and subsp. pustulata, C. crinita and C. sauvageauana, and in rock pools at Pointe de l’Illette with C. crinita.

Cystoseira sauvageauana Hamel Cystoseira sauvageauana is a species usually growing in sheltered places in the sublittoral zones, from the sea surface down to several metres depth. Some early records were cited under a taxonomical synonym: Cystoseira selaginoides Sauvageau. The species was first collected in 1840 at Antibes (Saint-Charles Herbarium) and another specimen collected in the 19th century (without date) was found at Antibes (Général Herbarium). All the other records date back to the beginning of the 20th century when the species was collected at Cannes (Raphélis in Général Herbarium), Antibes (Ollivier, 1929), Villefranche- sur-Mer (Ollivier, 1929; J. Feldmann: carnet de récolte), Saint-Jean-Cap-Ferrat (Ollivier, 1929; J. Feldmann: carnet de récolte) and Beaulieu-sur-Mer (Ollivier, 1929). According to Ollivier (1929) the species could be found in rock pools and in all the rocky bays along the whole of the French Riviera; the species was also abundant on the jetée septentrionale du Fort Carré (Antibes), at the entrance of the Port of La Darse (Villefranche-sur-Mer), at l'Espalmador (Saint-Jean-Cap-Ferrat), between the rocks at Anse Lilong (Saint-Jean-Cap-Ferrat), in the north of Rumpa-Talon (Beaulieu-sur-Mer) and a few stunted individuals were growing in large rock

|Partie 2 - Chapitre 1 pools dominated by C. barbata f. barbata at Pointe Sainte-Hospice (Saint-Jean-Cap-Ferrat). In 1999, the species was collected at Antibes (Verlaque Herbarium) (Table S10). During the field study, C. sauvageauana was observed at 5 sites. Some specimens have been found in the western part of Cap d'Antibes (regularly observed since 2007) in a mixed population with C. barbata f. barbata, C. compressa subsp. compressa and subsp. pustulata, C. crinita and C. jabukae, a few individuals of the species were also observed at Pointe de l'Ilette in rock pools (regularly observed since 2007), and some individuals in shallow waters (1 m depth) off the Marine Station of Villefranche-sur-Mer (2007 and 2010) and at Anse de Lilong (Saint-Jean-Cap-Ferrat) (2013), and off Cap-Ferrat at 25 m depth (2010). The latter record constitutes the deepest observation ever made for this species.

Cystoseira squarrosa De Notaris The species was only recorded growing in the upper sublittoral zone near the sea surface at the entrance of the port of Nice in 1842-1848 (Agardh, 1842) and in 1871 (Montagne Herbarium) and Raphélis (1907) mentioned drift specimens on the beach of Cannes. Ollivier (1929) reported, with doubts, from De Notaris’ observations in the 19th century, some individuals of C. squarrosa, at the same Nice site (Table S11).

We never found the species during our surveys, including at Agardh’s locality, which nowadays lies within the port of Nice. The species can therefore be considered as locally extinct.

Cystoseira spinosa Sauvageau var. spinosa Ollivier (1929) reported the two varieties of C. spinosa: C. spinosa var. spinosa and C. spinosa var. compressa. He described a C. spinosa ‘facies’ from the sea surface rock pools down to 30- 50 m depth, at Pointe de Lilong (Saint-Jean-Cap-Ferrat), with var. spinosa in shallow habitats and var. compressa in the deep habitats (Table S12).

We did not find Cystoseira spinosa var. spinosa during our survey, including at the above- mentioned site.

Cystoseira spinosa var. compressa Cormaci, Furnari, Giaccone, Scamacca & Serio Cystoseira spinosa var. compressa is a species growing in the lower sublittoral zone down to 70 m depth (according to the authors). Some early records were quoted under Cystoseira spinosa Sauvageau (without mention of the variety).

The first specimen of Cystoseira spinosa var. compressa collected dates back to 1840 at Antibes (Saint-Charles Herbarium). The taxon was collected in the 19th century at Nice (Risso in Lamouroux Herbarium, De Notaris in Montagne Herbarium). In the first half of the 20th century, the taxon was collected off Saint-Honorat Island (Raphélis, 1930), round the Islands of Lérins at 70 m depth (Peyrissol in Général Herbarium), at Pointe Lilong at Cap-Ferrat (Ollivier, 1929),

|Partie 2 - Chapitre 1 on the western side of Cap Ferrat (J. Feldmann: carnet de récolte). Sauvageau collected the species at Cap-Ferrat at 40 m depth between 1930 and 1935 (Sauvageau, 1931, 1936). Finally, the taxon was collected in 1997 at Larvotto (Monaco), 32 m depth (Verlaque Herbarium; Verlaque & Bernard, 1998) (Table S13). During the field study, we observed a few isolated individuals at Cap Martin (30 m depth) in 2010.

Cystoseira zosteroides C. Agardh Cystoseira zosteroides is a species growing in the lower sublittoral zone down to 40-80 m depth. Some historical records were cited under a taxonomical synonym: C. opuntioides Bory de Saint- Vincent ex Montagne.

The species was first reported off the Port of Nice and in the Bay of Beaulieu-sur-Mer (Ollivier, 1929); this author highlighted that the species was less common than C. spinosa. Then, the species was only recorded in 1967 and 1968 at Cap Martin (Meinesz Herbarium) at 30 m depth (Gugliemi, 1969) (Table S14). During the field study, we found a few specimens in Antibes off La Garoupe (2008), at the entrance of the port of Nice (2007-2010), in the eastern part of the Bay of Villefranche-sur- Mer, off Le Lido-Passable, off Cap Ferrat (regularly observed since 2007), and off Cap Martin (2010), always between 30 and 40 m depth

Sargassum acinarium (Linnaeus) Setchell Sargassum acinarium is a species usually growing in the sublittoral zone at several dozen meters depth. Some historical records were cited under taxonomical synonyms: S. linifolium C. Agardh, and S. vulgare var. linifolium (C. Agardh). The complete authority of the latter synonym is unclear (see Guiry & Guiry, 2014).

The first record of the species dates back to 1821 at Cannes (Raphélis, 1907). In the 19th century, the species was collected at Cannes (Raphélis, 1907; Sarato in Raphélis, 1924c), Golfe-Juan (Raphélis, 1907), Antibes (Thuret Herbarium; Bornet & Flahault 1883), Nice (Algues Vertes Herbarium, Risso in Requien Herbarium, Algues Vertes Herbarium; Sarato in Raphélis, 1924c) and Menton (Bonfils in Raphélis 1924b). In the 20th century the species was collected as drift at Saint-Jean-Cap-Ferrat in 1910 and at Cannes in 1926 (Raphélis in Général Herbarium) (Table S15). We found a single drift fertile specimen cast ashore on a beach of Larvotto (Monaco) in 2007.

Sargassum hornschuchii C. Agardh Sargassum hornschuchii is a species usually growing in the sublittoral zone at several dozen metres depth. The first specimen was collected in 1821 at Cannes (Raphélis, 1907). A few

|Partie 2 - Chapitre 1 specimens were collected in the 19th century at Cannes (Raphélis in Général Herbarium; Raphélis, 1907), Antibes (Sauvageau Herbarium), and Villefranche-sur-Mer (Algues Vertes Herbarium). In the 20th century, S. hornschuchii was collected at Théoule-sur-Mer (Raphélis in Général Herbarium), Cannes (Raphélis in Général Herbarium), Antibes (J. Feldmann Herbarium), Villefranche-sur-mer (J. Feldmann in Hamel, 1931-1939) and Cap-Ferrat (J. Feldmann herbarium; J. Feldmann: carnet de récolte) (Table S16). We did not find this species during our surveys.

Sargassum trichocarpum J. Agardh Sargassum trichocarpum has been quoted by Raphélis (1907) as Sargassum boryanum Montagne, a heterotypic synonym of S. trichocarpum. It was found in a fishing net, off Cannes. The doubt about the record of this species of warm affinities, never collected in France in natural habitats, arises from the synonym proposed by Raphélis (1907), S. salicifolium Bory, which is actually a heterotypic synonym of the very common S. vulgare. In addition, the specimen is absent from the Raphélis’ herbarium. We therefore consider this record as a probable misidentification.

Sargassum vulgare C. Agardh Sargassum vulgare grows in the sublittoral zone, on moderately wave-exposed rocks, in rock pools and down to 30-40 m depth. Some historical records were cited under taxonomical synonyms: Sargassum salicifolium auctores (non Montagne) and S. megalophyllum Montagne.

The species was first mentioned as S. salicifolium at Antibes (Agardh, 1842) and the first voucher specimen dates from 1849 as S. vulgare (Saint-Charles Herbarium). In the 19th century, the species was collected and observed at Cannes (Raphélis in Général Herbarium, Lenormand in Général Herbarium) and at Antibes (Saint-Charles Herbarium, Flahault Herbarium, Villa Thuret Herbarium; Agardh, 1842) and at Nice (Hamel,1931-1939, from De Notaris). In the first half of the 20th century, observations of the species were made at Cannes (Raphélis & Séraillier in Général Herbarium; Raphélis, 1907, 1924a), Nice (Camous, 1912) and at Saint- Jean-Cap-Ferrat (Raphélis in Général Herbarium). In the second half of the 20th century, the species was collected at Juan-les-Pins (Meinesz Herbarium), Nice (Meinesz Herbarium), Villefranche-sur-Mer (Magne Herbarium; Meinesz Herbarium; Hamel, 1931-1939 from J. Feldmann), Beaulieu-sur-Mer (De Reviers Herbarium; Meinesz Herbarium) and Monaco (Meinesz Herbarium). One of us (T. Thibaut) observed in 2000 a large population at Carnoles (Roquebrune-Cap-Martin) in a shallow bay off a beach, growing on pebbles. Individuals were tall (around 50 cm height) and numerous, covering several dozen square metres. A year later, these populations had disappeared. Thereafter, a few small scarce individuals were sampled in a rock pool at Pointe Sainte-Hospice (Saint-Jean-Cap-Ferrat) (Herbarium T. Thibaut), at Pointe

|Partie 2 - Chapitre 1

Bacon, Antibes, at 20 m depth (Herbarium Meinesz), at Larvotto, Monaco at 31 m depth, and at Cap Martin, at 30 m depth (Herbarium T. Thibaut) (Table S17). During the field study, we regularly observed a few specimens of S. vulgare at Pointe Sainte Hospice (Saint-Jean-Cap-Ferrat), at Pointe de l'Ilette (Antibes), and on the dykes in Monaco.

Taxa excludenda Cystoseira dubia Valiante was recorded in 1992 in Monaco at 43 m depth (Fredj et al., 1993). This determination, made by a non-specialist, is doubtful as this rare Mediterranean species is hitherto unknown in France and the record was only based on a video observation. Raphélis (1907) mentioned several species of the genera Cystoseira and Sargassum that constitute obvious misidentifications: Cystoseira corniculata (Turner) Zanardini, C. baccata (S.G. Gmelin) P.C. Silva (as C. fibrosa (Hudson) C. Agardh), an Atlantic species, C. squamosa Kützing, a possible misspelling for C. squarrosa and Sargassum natans (Linnaeus) Gaillon (as S. bacciferum (Turner) C. Agardh), an Atlantic species (Guiry & Guiry, 2014). Camille Sauvageau, who examined the Raphélis herbarium, left a manuscript letter conserved with it, casting doubt on most of the Raphélis’ determinations.

1.6. Discussion

1.6.1. The loss of species

The Mediterranean treatment of genera Cystoseira and Sargassum differs according to the authors (Ribera et al., 1992; Gómez Garreta et al., 2000; Coll et al., 2010; Draisma et al., 2010; Cormaci et al., 2012; Rožić et al., 2012; Guiry & Guiry, 2014). The taxonomy of these genera is complex and progress will depend on molecular phylogenies unravelling the relationships between the species, varieties and forms.

On the French Riviera, 15 and 3 taxa of Cystoseira and Sargassum were reported, respectively (if the taxa excludenda are not taken into consideration). If we compare the historical data with the ‘2007-2013’ distribution, the decline in the number of species is real although far from conspicuous: 5 species were no longer observed (C. elegans, C. foeniculacea f. latiramosa, C. squarrosa, C. spinosa var. spinosa and S. hornschuchii) while C. jabukae, previously unrecorded, was observed. In addition to these taxa, probably extinct at the scale of the French Riviera, 9 other taxa suffered a decline (C. amentacea, C. barbata f. barbata, C. brachycarpa, C. crinita, C. sauvageauana and S. vulgare) or became nearly extinct (C. foeniculacea f. tenuiramosa, C. spinosa var. compressa and S. acinarium) (Table 2). Four of them (C. barbata f. barbata, C. brachycarpa, C. crinita, C. spinosa var. compressa) played in the past a significant functional role in the Mediterranean sublittoral reef ecosystem with large photophilous seaweeds (Molinier, 1960; Ballesteros I Sagarra, 1992; Sala et al., 2012); on this basis, we can claim that they are functionally extinct, i.e. the reduced population no longer plays a significant role in ecosystem function (Sala & Knowlton, 2006). The Mediterranean Fucales

|Partie 2 - Chapitre 1 belong to perennial species that structure the habitats. Their tolerance to disturbances (Ecological plasticity) varies according to the species (Orfanidis et al., 2011). Certain species as C. barbata, C. compressa or S. vulgare has a higher ecological plasticity than others. However, in the French Riviera, only one taxon, C. compressa subsp. compressa, which was very common in the past, is still very common and can therefore be undoubtedly considered as stable over the last two centuries.

Table 2. Status of the Cystoseira and Sargassum taxa along the French Riviera coasts over time. Mis- id: probable misidentification. Taxon Before 1950 After 1950 Current Comment

Cystoseira amentacea Very common Very common Very common Slight decline C. baccata Record (mis-id.) ? Absent Excludendum C. barbata f. barbata Common Less common Very rare Dramatic decline C. brachycarpa Common ? Rare Decline C. compressa var. compressa Very common Very common Very common Stable C. compressa var. pustulata Rare? ? Rare Stable? C. corniculata Record (mis-id.) ? Absent Excludendum C. crinita Common Rare Very rare Dramatic decline C. dubia ? Record (mis-id.) Absent Excludendum C. elegans Very rare Very rare Absent Locally extinct C. fibrosa Record (mis-id.) ? Absent Excludendum C. foeniculacea f.latiramosa Very rare ? Absent? Stable? C. foeniculacea f. tenuiramosa Common Rare Very rare Locally near Extinct C. jabukae ? ? Very rare Stable? C. sauvageauana Common Rare Relatively rare Decline C. squarrosa Very rare ? Absent Locally extinct C. spinosa var. spinosa Common? ? Absent Locally extinct C. spinosa var. compressa Common Very rare Very rare Dramatic decline C. zosteroides Rare Rare Rare Stable Sargassum acinarium Common ? Very rare Dramatic decline S. hornschuchii Rare ? Absent Locally extinct? S. natans Record (mis-id.) ? Absent Excludendum S. trichocarpum Record (mis-id.)? ? Absent Excludendum S. vulgare Common Common? Rare Decline Number of taxa (not 17 10 13 excludenda)

Is the overview of the situation of Cystoseira and Sargassum species along the French Riviera coasts presented here reliable? The baseline, from a large number of collectors who published their data or left extensive herbariums, is probably biased, at least for deep water species, i.e. C. foeniculacea f. tenuiramosa, C. spinosa var. compressa and Sargassum spp. Most of these collectors did not dive (whether snorkelling or scuba diving). Indications of abundance, often based upon a few access points to the sea, or on casual records in fishing nets or grapnels, must be considered with caution (see Coleman & Brawley, 2005, for a thorough discussion on problems with herbarium specimens). With regard to the shallow water species, historical data are probably more reliable. When a species was so common that it was easy to collect, despite the poor means available, while our thorough, comprehensive exploration, lasting six years and using the whole range of modern methods and tools, all the year round, only resulted in a very

|Partie 2 - Chapitre 1 few sightings, it is unrealistic to claim that the decline would be due to sampling bias. In addition, in other areas (such as eastern Provence and Corsica), using the very same protocol, we had no difficulty in reporting the conspicuous abundance of species, such as C. brachycarpa, C. crinita and C. barbata f. barbata (results not shown).

1.6.2. Possible causes of the loss

Why should there have been such a near-total loss? The possible causes of the decline of Fucales along the French Riviera are multiple and cumulative, but some have yet to be clearly identified. The most severe probable cause of decline is habitat destruction; 19 % and 88 % in the French Riviera and Monaco, respectively, of the shallow waters between 0 and 10 m depth, have been irremediably destroyed by road enlargement, ports, dykes, jetties, embankments, artificial beaches, urbanization and airport construction (Meinesz et al., 2013). The most severely impacted species are shallow water species such as C. barbata f. barbata and C. crinita, the populations of which have been destroyed, especially with port constructions or enlargements at Cannes, Golfe-Juan, Antibes, Nice, Saint-Jean-Cap-Ferrat, Beaulieu-sur-Mer and Roquebrune-Cap-Martin. The population of C. squarrosa located in the entrance of the port of Nice, has been destroyed by the port enlargement. Cystoseira amentacea is the species least severely impacted by habitat destruction because of its dwelling under exposed conditions. However, in some areas, C. amentacea has experienced major losses in relation to habitat destruction: widening of the road in the 1950's at the Italian border, widening of the road to Eze-sur-Mer around 1975 and the building of the port in 1969 at Beaulieu-sur-Mer, port, embankments and artificial beaches at Monaco from 1963 to 2002, enlargement of the port and the construction of an embankment in Le Lido in 1972, at Saint-Jean-Cap-Ferrat (Meinesz et al., 2013) (Table 3). These losses represent c.a. 6.5 km of shoreline to compare to 44 km of living populations mapped during this study. Other populations of C. amentacea have probably been lost through coastal urban development and port enlargements at Mandelieu-la-Napoule, Cannes, Antibes and Nice.

Table 3. Comparison of the coastline occupied by Cystoseira amentacea between historical maps and the current situation.

Reference Concerned area Difference (%)

Ollivier, 1929 Eze-sur-Mer to Cap Martin -24.8 Guglielmi, 1969 Beaulieu-sur-Mer to Saint-Jean-Cap- -29.9 Ferrat Meinesz et al. 2000 Coastline of Nice -3.8

|Partie 2 - Chapitre 1

In contrast with habitat destruction, pollution appears as a less important cause of decline with regard to C. amentacea, in contrast to observations from other Mediterranean areas (e.g. Arnoux & Bellan-Santini, 1972). It is only in the immediate vicinity of port facilities and fish farms (sources of pollution) that C. amentacea has been replaced by Corallina spp. or C. compressa subsp. compressa. Ollivier (1929) already noticed that the species was not impacted by a sea surface outfall of untreated sewage located at Cap-Ferrat. Since the 1990s, the sewage of the French Riviera cannot impact C. amentacea because of the location of outlets between 20 and 100 m depth and the setting up of sewage treatment plants (Agence de l’Eau Rhône Méditerranée & Corse, 2014). Trace metal contamination could have also impacted the survival of C. barbata f. barbata and growth of C. crinita, as reported by Sales et al. (2011). It is now well known that overgrazing by the sea-urchins Paracentrotus lividus and Arbacia lixula is a cause of decline of the sublittoral species of Cystoseira and Sargassum (e.g. Cormaci & Furnari 1999; Thibaut et al., 2005; Serio et al., 2006). Paracentrotus lividus is known to feed preferentially on these erect macrophytes, while A. lixula feeds on plantlets and prevents new settlement (Verlaque & Nédélec, 1983; Verlaque, 1984; Knoepffler-Péguy et al., 1987; Frantzis et al., 1988; Hereu et al., 2008a). The major causes of the spread of sea-urchins are the reduction of populations of sea urchin predators (mainly Labridae and Sparidae) due to overfishing (e.g. Sala et al., 1998; Hereu, 2006; Hereu et al., 2005, 2008a) and regulation of sea urchin harvesting. On the French Riviera, the harvesting of P. lividus is regulated by period (banned for ~6 months) and quantity (up to 120 individuals person-1 d-1) (DIRM Méditerranée, 2014). Arbacia lixula is not collected because of a low organoleptic value. Depletion of Cystoseira and Sargassum by the teleost Sarpa salpa (Linnaeus 1758) has also been documented (Thibaut et al., 2005; Vergés et al., 2014). On the French Riviera, this species is rarely fished because of low interest by consumers. On the French Riviera, loss due to the alien herbivorous fishes Siganus luridus (Rüppel 1829) and S. rivulatus (Forsskål & Niebuhr 1775), as observed in the eastern Mediterranean Sea (Sala et al., 2011; Bianchi et al., 2014), is currently unlikely, even if a school of dozens of individuals of Siganus sp. has been observed once in the Bay of Villefranche-sur-Mer in 2012 (Heike Molenaar pers. comm.). Competition with two invasive macroalgae, Caulerpa taxifolia (Vahl) C. Agardh and C. cylindracea Sonder, which are extensively present along the French Riviera coasts, over a wide depth range and with high cover rate, can also contribute to outcompeting Cystoseira spp. (Verlaque & Fritayre, 1994a, 1994b; Boudouresque et al., 1995; Boudouresque, 1997; Ferrer et al., 1997; Rollino et al., 2001; Piazzi & Ceccherelli, 2006). Collection by scientists and students in rock pools at Pointe de Colombier at Saint-Jean-Cap- Ferrat may also be blamed. There, one of the main sites of the French Riviera for C. barbata f. barbata and C. sauvageauana was steadily pillaged to total depletion by various phycologists during a course in phycology at the University of Nice. The same occurred in the rocks pools at Collioure (French Catalonia) where several species of Cystoseira have been extirpated by 5 decades of extensive collecting (Thibaut et al., 2005). Concerning the deep water species, the maps of benthic assemblages (Meinesz et al., 1994, 2000; Belsher & Houlgatte, 2000; Francour et al., 2003; Holon & Descamp, 2007, 2008; Leblond, 2010) and our survey did not show any large populations such as those reported in the

|Partie 2 - Chapitre 1

National Park of Port-Cros (Hereu et al., 2008b) and the MPA (Marine Protected Area) of Scandola (Ballesteros et al., 2009). This could be due to fishing activities, specimens being easily ripped by fishing nets and the increase in turbidity being able to affect the deep population (Thibaut et al. 2005; Hereu et al., 2014). The extreme rarefaction of C. spinosa var. compressa versus C. zosteroides could be due to lower photosynthetic efficiency, which makes the former taxon sensitive to an increase in turbidity (Sant Funk, 2003).

1.6.3. Consequences

The loss of habitat structuring species is worrying. We are witnessing a typical regime shift with a replacement of macroalgal forests by less structured algal assemblages dominated by Halopteris scoparia, Padina spp., Dasycladus vermicularis, Cladostephus spongiosus, Laurencia spp. Dictyotales and Corallinales or by barren grounds dominated by encrusting species, filamentous algae and sea urchins. It is clear that vestigial isolated populations of Fucales have lost most of their functional role. Only few small and dispersed shallow water populations remain along the coasts of the French Riviera, i.e. 3 sites with C. barbata f. barbata, 4 with C. brachycarpa, 7 with C. crinita, 2 with C. foeniculacea f. tenuiramosa, 2 with C. jabukae and 4 with C. sauvageauana, along more than 212 km of coastline. We can consider that these habitat forming species (engineer species) are functionally extinct. In addition, the decline of Cystoseira species results in a decrease of the benthic assemblage diversity (i.e. homogenization of seascapes). For example, Cystoseira brachycarpa, which is still growing in dense subtidal forests down to 15 m depth in undisturbed areas such as in Corsica (Ballesteros et al., 2002; Thibaut et al., 2008; Sales & Ballesteros, 2010; Cheminée, 2012), is known to be a nursery for some teleost species (Cheminée et al., 2013); obviously, it no longer plays this role along the French Riviera.

1.6.4. Comparison with other Mediterranean areas

It is not the first time that similar local extinction of Fucales populations has been reported in the Mediterranean; C. foeniculacea (as C. ercegovicii), C. sauvageauana and C. spinosa in Mar Piccolo, Southern Italy (Cecere et al., 1991); C. dubia (as C. fucoides Ercegović), C. foeniculacea (as C. ercegovicii), and all the species of Sargassum in the Northern Adriatic (Munda, 1993); C. crinita, C. foeniculacea, C. humilis, C. spinosa, S. acinarium and S. hornschuchii at Tremiti Islands, Sicily (Cormaci & Furnari, 1999); C. brachycarpa, C. sauvageauana, C. spinosa, C. zosteroides, S. acinarium and S. trichocarpum at Linosa Island, off Tunisia (Serio et al., 2006); C. corniculata, C. foeniculacea f. tenuiramosa, C. spinosa, S. acinarium and S. hornschuchii along the Adriatic Italian coastline (Cecere et al., 2001; Falace et al., 2006); half of the species historically present in the Gulf of Naples were no longer collected (Buia et al., 2013); C. crinitophylla in the Gulf of Saronikos, Greece (Tsiamis et al., 2013); C. brachycarpa, C. corniculata, C. crinita, foeniculacea and S. vulgare at Kos Island, Greece (Bianchi et al., 2014). Finally, in French Catalonia, Thibaut et al. (2005) reported the local extinction of 11 taxa out of 15 initially reported; only 2 species, C. compressa subsp.

|Partie 2 - Chapitre 1 compressa and C. mediterranea (the vicariant species of C. amentacea in this region) were still abundant, the other species formed small and isolated populations without the functional role of habitat forming species. It is surprising to note the total absence along the French Riviera of C. funkii, a deep-water species common in Provence and Corsica (Hereu et al., 2008b). We did not dive deeper than 50 m, so we cannot exclude the possibility that some populations have been missed on isolated rocks and detritic bottoms. Information on the situation of deep water species is lacking and calls for further study.

1.6.5. Conservation questions

Despite the dramatic decline or local extinction of most Cystoseira and Sargassum species along most of the French Riviera coasts, we discovered a kind of small ‘oasis’ that harbours, along only 3 km of coast (from the port of Crouton to Pointe de l'Ilette; on the western side of Cap d'Antibes), 10 taxa, i.e. most of the surviving taxa in the study area. Unfortunately, this site does not belong to the UE Natura 2000 site of Cap d'Antibes (n° FR9301573). We suggest the inclusion of this area within the Natura 2000 site. Most of the species of the genus Cystoseira are under protection within the framework of international conventions (Berne Convention, Barcelona Convention). Obviously, these conventions are far from sufficient in effectively protecting these species, not only on the French Riviera, but also at the entire Mediterranean scale. The causes of decline of Mediterranean Sargassaceae are multiple and act not only in a cumulative but also in a synergic way. Dynamics, vulnerability to disturbances and regime shift are well known for certain Cystoseira species (e.g. C. amentacea, C. brachycarpa, C. crinita and C. zosteroides) (e.g. Hereu et al., 2008a; Sales & Ballesteros, 2010; Sala et al., 2011, 2012; Sales et al., 2011; Maggi et al., 2012; Mangialajo et al., 2012; Cardona et al., 2013). For the other species, more long-term field surveys and experimental and physiological studies are required. To stimulate the natural restoration of lost populations, the setting up of MPAs is necessary but is probably not sufficient. The conservation of habitats, the improvement of sewage treatment systems and the limitation of sea urchins populations are also required. As far as Sargassum species are concerned, the presence of aerocysts allows the drifting of fertile fragments and their remote dispersal, so the recovery of lost populations from distant areas is possible. The best example is that of the rapid invasion of European coasts by the introduced species Sargassum muticum (Yendo) Fensholt (Critchley et al., 1990). In the case of Cystoseira species, similar recoveries can be expected for the taxa bearing aerocysts (i.e. C. barbata, C. compressa subsp. compressa, C. foeniculacea). Some natural recoveries of Cystoseira species from nearby populations were reported in Rovinj region (Croatia) (Hanel, 2002; Iveša et al., 2014). Such a phenomenon has never been reported in France. Whatever the species of Cystoseira, a natural recovery seems unlikely on the French Riviera because of the loss of favourable habitats, the small number of vestigial populations and the low dispersal range of the zygotes of Cystoseira (Susini, 2006). Transplantation has been suggested as a tool to improve the restoration of extinct populations. Techniques are available (Falace et al., 2006; Susini et al., 2007; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010; Sales et al., 2011; Gianni et al., 2014).

|Partie 2 - Chapitre 1

Attempts have been made on the French Riviera to restore small populations of C. barbata f. barbata, C. crinita, C. foeniculacea and S. vulgare, at sites (Saint-Jean-Cap-Ferrat) known to have hosted Fucales in the past. However, the transplants never survived, due to waves, human frequentation and grazing pressure, even when the sea urchin P. lividus was removed prior to the experiment (Robvieux, 2013). These attempts therefore clearly call into question the usefulness of the restoration strategy in small areas subjected to multiple pressures. Restoring populations and their ecological functions makes sense only over a large area and within the framework of an integrated management policy.

1.7. Conclusion

Such a comprehensive exploration of costal habitats, over 7 years (2007-2013) along a significant stretch of coastline (~212 km, measured on a 1/2 500 map), has never before been undertaken in the Mediterranean Sea. In addition, the production of a check-list of all historical records, since the early 19th century, from both shallow and deep water habitats, made it possible to localize and thoroughly explore historical habitats. As a result, the non-observation of a species, or its scarcity, enables us to conclude with reasonable certainty, at least for shallow water species, in its extinction or near-extinction, respectively, along the French Riviera. The worrying situation of Cystoseira and Sargassum species on the French Riviera is far from being a local case, linked for example to exceptionally intensive human impact. Similar studies, although concerning less extensive areas, in other parts of the Mediterranean, ranging from west (Catalonia) to east (Greece) and from north (French Riviera) to south (Linosa, off Tunisia), all lead to the same conclusions. These species could therefore be really on the brink of extinction. Will their actual extinction be the next step? The local recoveries reported from the Adriatic Sea showed that the decline can be stopped if we act sufficiently early by reducing the disturbances (eutrophication, sea urchins populations). Another question arises: is it the tip of an iceberg of local and functional species extinction? Fucales constitute a fair material for such a study: they are long-lived, large-sized, easy to observe year-round and relatively stable at sites where they are dwelling. In contrast, most other Mediterranean macroalgae are more or less seasonal, often present a complex life-cycle with several phases that may be microscopic or encrusting (and therefore difficult to sight) and experience multi-annual phases of abundance and rarity. Phycologists do not worry when they have not observed them for years, even decades. Could these less visible species actually be threatened in the same way, as it were the hidden part of the iceberg?

1.8. Nomenclatural note

In 1952, Ercegović described Cystoseira abrotanifolia subsp. pustulata Ercegović from the Adriatic Sea. Giaccone and Bruni (1972-1973) reduced this taxon to a heterotypic synonym of C. myriophylloides Sauvageau (= C. humilis Schousboe ex Kützing), a species described from the Atlantic Ocean (Sauvageau, 1912). Verlaque (1988b) rejected this synonymy and reported

|Partie 2 - Chapitre 1 the taxon from Corsica under the new combination and a new status. C. compressa (Esper) Gerloff et Nizamuddin var. pustulata Ercegović. According to Guiry and Guiry (2014), the name was not validly published because it was not claimed as a new combination. On the basis of the study of genuine Atlantic specimens of C. humilis from the Canary Islands, Spain and Morocco, we confirm the distinction between the two taxa. In Cystoseira humilis, the axes are always cylindrical, the branches are never distichously inserted (thallus with pyramidal outline) and the cryptostomata are inconspicuous (branches smooth), whereas in the Ercegović’s taxon, the axes are frequently compressed at the basis, the branches are more or less distichously inserted in one plane and the cryptostomata are large and prominent (whence the name “pustulata”). As we frequently observed the taxon “pustulata” in mixed populations with C. compressa subsp. compressa, we reject the hypothesis of a simple environmental form or variety. The accepted name for C. abrotanifolia J. Agardh being C. compressa (Esper) Gerloff et Nizamuddin, we propose to conserve the rank of subspecies and we validate hereafter the transfer of this subsp. from C. abrotanifolia to C. compressa.

Cystoseira compressa subsp. pustulata (Ercegović) Verlaque comb. nov. Basionym: Cystoseira abrotanifolia subsp. pustulata Ercegović (1952). Fauna i Flora Jadrana. Jadranske cistozire. Njihova morfologija, ekologija i razvitak / Fauna et Flora Adriatica. Sur les Cystoseira adriatiques. Leur morphologie, écologie et évolution. Vol. 2: 113, plates XXX, XXIVe,g. Syntype localities: Split, Lovište and Pelješcu, Croatia. Heterotypic synonym: Cystoseira epiphytica Schiffner ex Gerloff & Nizamuddin (1976). Nova Hedwigia, 27: 165-167, pls 1-3. This taxon was hitherto treated as a heterotypic synonym of C. humilis (see Guiry and Guiry, 2014). However, when Gerloff and Nizamuddin (1976) described this taxon from the Adriatic Sea, they specified: “C. epiphytica resembles C. compressa (Esper) Gerloff and Nizam. in possessing flat, primary axes (if and when present)…”, and “C. epiphytica appears to be nearer to C. abrotanifolia subsp. pustulata of Ercegović (1952) which has the similar arrangement of cryptostomata”. The only difference between C. epiphytica and C. compressa subsp. pustulata is its epiphytic development on other species of Cystoseira, so we consider this entity to be a superfluous synonym of C. compressa subsp. pustulata.

Acknowledgements This work was funded by the Agence de l'Eau Rhône Méditerranée & Corse, Pierre Boissery. We are indebted to Michèle Boudouresque for bibliographical assistance and J.M. Cottalorda and L. Markovic for technical assistance. We thank the curators of the following herbaria we visited at the Museum National d'Histoire Naturelle (B. Dennetière and B. de Reviers), Villa Thuret (C. Ducatillon), Museum d'Histoire Naturelle d'Aix-en-Provence (C. Delnatte, M. Durand), Museum d'Histoire Naturelle de Toulon (L. Charrier), Museum d'Histoire Naturelle d'Avignon (P. Moulet), Herbier de l'Université de Montpellier 2 (V. Bourgade), Museum d'Histoire Naturelle de Nice (B. Rollier), Musée Océanographique de Monaco (M. Bruni). Thanks are due to M. Paul for proof-reading the English. Finally, the authors acknowledge with thanks the valuable suggestions of anonymous reviewers and of the editor.

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1.9. Supplementary materials

Supplementary materials to

Decline and local extinction of Fucales in the French Riviera: the harbinger of future extinctions?

Thibaut T., Blanfuné A., Boudouresque C.F., Verlaque M.

Tables S1-S17. Historical records of Cystoseira and Sargassum species along the French Riviera coasts. Between inverted comas: the text written by the collector on the vouchers, without change of language. HV = Herbarium voucher and P = published reference.

Table S1. Cystoseira amentacea

Year Commune Locality References Type of document 19thc Cannes 'Sur les rochers près du niveau' Exccicata Hamel, Algues de France n° 126 - Leg et det. HV Raphélis, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Antibes Herbarium Thuret, TA7954, PC0594780, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Antibes Herbarium Villa Thuret, Liasse 282 - Cystoseira, planche HV 51, Jardin Botanique de la Villa Thuret (VTA) 19thc Nice Herbarium Lamouroux - liasse Fucaceae -C1 - F65, HV PC011147, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Nice Herbarium Montagne liasse 3 - Cystoseira, MA7861, HV PC0043712, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1826 Nice Bory-Saint-Vincent in Herbarium Thuret, leg Risso, HV TA8003,TA7959, PC0594723, PC0594787, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1826 Nice Risso in Herbarium Bory de Saint-Vincent, TA7655, HV PC0602292, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1839 Antibes Leg. Giraudy in Herbarium Lenormand 1841, AB6347, HV PC0527473, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1840 Antibes Herbarium Saint-Charles, Université Aix Marseilles, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1840 Antibes Herbarium Flahaut, cote 5D4D, classeur 31, Herbarium HV Montpellier Université (MPU) 1840 Nice 'Près du port de Nice' Herbarium Saint-Charles, Université Aix Marseilles, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1842 Antibes Giraudy in Herbarium Thuret, TA7958, PC0594782, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1843 Antibes Lenormand 1843 in Herbarium Sauvageau, SA5037, HV PC0519745, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1856 Cannes 'Ile Sainte-Marguerite' Herbarium Sauvageau, part n°SA5028, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1856 Cannes 'Ile Sainte-Marguerite' Herbarium Sauvageau, SA5028, PC0519736, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1856 Cannes 'Ile Sainte-Marguerite' Herbarium Thuret, TA7953 et TA7954, PC0594779, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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1856 Cannes 'Ile Sainte-Marguerite' Herbarium Thuret, TA7955 et TA7956, PC0594784, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1856 Cannes 'Ile Sainte-Marguerite' Bornet in Herbarium Villa Thuret, Liasse Fucacées, Jardin HV Botanique de la Villa Thuret (VTA) 1859 Roquebrune-Cap-Martin Bonfils in Raphélis, 1924b P 1866 Antibes Bornet in Herbarium Flahaut, classeur 31, Herbarium HV Montpellier Université (MPU) 1866 Antibes 'Bois Gorde' Bornet in Herbarium Thuret, TA7945, PC0594771, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1866 Antibes Herbarium Sauvageau, part n°SA5032, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1866 Antibes Leg. Bornet in Herbarium Thuret,SA5032, PC0519740, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1869 Cannes 'En épave, île Sainte-Marguerite' Herbarium Général, leg. L. Mancilly, AB6350, PC0527477, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1869 Cannes 'Ile Sainte-Marguerite' Marcilly in Herbarium Al. Bunge, AB6338, PC0527462, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1871 Nice 'Près du port de Nice' Sarato in Raphélis, 1924c P 1882 Antibes Herbarium Villa Thuret, Liasse 282 - Cystoseira, planche HV 173, Jardin Botanique de la Villa Thuret (VTA) 1883 Antibes 'Plan de l'Ilette' Herbarium Flahaut, cote 5D4D, classeur 31, Herbarium HV Montpellier Université (MPU) 1883 Antibes Herbarium Sauvageau, part n°SA5029, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1883 Antibes Herbarium Sauvageau, SA5029, PC0519737 leg Flahaut ex HV Herbarium de Montpellier, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1883 Antibes Bornet & Flahault, 1883 P 1890 Nice 'Cap de Nice' Algues Vertes 1890-1910 de Nice, part n°77 et n°82, HV Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1890 Nice 'Cocobeach' Algues Vertes 1890-1910 Nice, part n° 84, Muséum HV d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1890 Villefranche-sur-Mer 'Rade de Villefranche-sur-Mer' Algues Vertes 1890-1910 Nice, Muséum d'histoire naturelle HV de Nice (NICE) 1890 Saint-Jean-Cap-Ferrat Algues Vertes 1980-1910 de Nice, par n°81, Muséum HV d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1898 Cannes 'Saint-Marguerite le débarcadère' Raphélis in Herbarium Général, classeur 41, Herbarium HV Montpellier Université (MPU) 1898 Antibes Herbarium A. Vickers in Herbarium Sauvageau, SA5031, HV PC0519739, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1898 Antibes Herbarium Sauvageau, part n°SA5031, éch. 1, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1898 Antibes Herbarium Sauvageau, part n°SA5031, éch. 2, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1899 Cannes 'rejet plage' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 45, HV Pochette C. stricta, Herbarium Montpellier Université (MPU) 1899 Cannes 'Plage' Raphélis in Herbarium Général, classeur 42, Herbarium HV Montpellier Université (MPU) 1900 Mandelieu 'La Napoule, Mandelieu' Récolte M. Fontana, Raphélis in Herbarium Général, HV classeur 41, Herbarium Montpellier Université (MPU) 1900 Cannes 'La Réserve' Raphélis in Herbarium Général, classeur 41, Herbarium HV Montpellier Université (MPU) 1901 Monaco 'station 1104' Collection Prince de Monaco, Musée océanographique de HV Monaco 1910 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Plage Sainte Hospice' Raphélis in Herbarium Général, Herbarium Montpellier HV Université (MPU) 1911 Théoule-sur-Mer 'Roche de la plage', Raphélis in Herbarium Général, Herbarium Montpellier HV Université (MPU) 1912 Cannes 'La Croisette' Raphélis in Herbarium Général, classeur 41, Herbarium HV Montpellier Université (MPU)

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1912 Nice 'Près du port, Nice' Herbarium Camous, Algues Marines Vol. 1, Muséum HV d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1912 Nice 'rejetée' Camous, 1912 P 1912 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'De la Pointe Sainte Hospice à Camous, 1912 P Saint-Jean-Cap-Ferrat jusqu'à Eze- sur-Mer' 1914 Monaco '1-3m, sur les rochers battus par les Herbarium Mouret, petit Format, part n°2721-48/010635, HV vagues' Musée océanographique de Monaco 1918 Menton 'Cap Martin' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 45, HV Pochette C. stricta, Herbarium Montpellier Université (MPU) 1918 Menton 'Très abondant au Cap Martin' Raphélis in Herbarium Général, classeur 41, Herbarium HV Montpellier Université (MPU) 1918 Menton Raphélis in Herbarium Général, classeur 42, Herbarium HV Montpellier Université (MPU) 1924 Cannes 'Au pied du Fort Vauban' Raphélis, 1924a P 1924 Cannes 'Au pied du Fort Vauban' Raphélis, 1924a P 1924 Cannes 'Au pied du Fort Vauban' Raphélis, 1924a P 1924 Cannes 'Au pied du Fort Vauban' Raphélis, 1924a P 1924 Cannes 'La Réserve' Raphélis, 1924a P 1924 Menton 'Près de la frontière italienne' Raphélis, 1924a P 1925 Antibes 'Pointe de l'Ilette, Cap d'Antibes' Herbarium Feldmann, FAB4530, PC0459552, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1925 Antibes 'Graillon, Cap d'Antibes' Herbarium Feldmann, FAB4531, PC0459553, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1925 Antibes Herbarium Feldmann, FAB4532, PC0459554, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1926 Cannes 'Rochers de la réserve' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 45, HV Pochette C. stricta, Herbarium Montpellier Université (MPU) 1926 Cannes 'La Réserve' Raphélis in Herbarium Général, classeur 42, Pochette C. HV stricta, Herbarium Montpellier Université (MPU) 1927 Cannes 'La Croisette' Raphélis in Herbarium Général, classeur 42, Pochette C. HV stricta, Herbarium Montpellier Université (MPU) 1927 Cannes 'Ile Sainte-Marguerite' Raphélis in Herbarium Algues de France non trié, Fascicule HV IV, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1927 Eze-sur-Mer 'De Cap d'Ail à Eze-sur-Mer' Ollivier, 1929 P 1927 Eze-sur-Mer 'Cap Roux' Ollivier, 1929 P 1927 Monaco 'Monte-Carlo' Ollivier, 1929 P 1927 Monaco 'FontVieille' Ollivier, 1929 P 1927 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin, sur les rochers de la Ollivier, 1929 P baie de Roquebrune-Cap-Martin jusqu'à la pointe de la Veille' 1928 Antibes 'Au pied des remparts' Raphélis in Herbarium Général, classeur 42, Herbarium HV Montpellier Université (MPU) 1928 Antibes 'Le Graillon' Ollivier, 1929 P 1928 Antibes 'Eden Roc' Ollivier, 1929 P 1928 Villefranche-sur-Mer 'Au bout de l'embarcadère de Carnet de récolte de Feldmann, part n°775, Muséum HV Villefranche-sur-Mer' national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1928 Villefranche-sur-Mer 'Passable' Herbarium Feldmann, FAB4525, PC0459547, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1928 Villefranche-sur-Mer 'Au bout de la jetée de la Darse, au Herbarium Général, FAB4481, PC0478058, Muséum HV niveau de l'eau, Villefranche-sur- national d'histoire naturelle de Paris (PC) Mer' 1928 Villefranche-sur-Mer Leg. Feldmann in Herbarium Roger Melin, Liasse Algues HV marines, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1928 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Flaque Passable' Carnet de récolte de Feldmann, part n°792, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1929 Alpes-Maritimes 'Antibes à Menton' Ollivier, 1929 P

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1930 Cannes Herbarium Feldmann 44/17 - leg A. Raphélis, FAB00328 - HV PC0111089, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1931 Cannes Raphélis in Hamel 1931-1939 (il cite Raphélis Alg. de HV France n°126) 1931 Antibes Thuret & Bornet in Hamel, 1931-1939 P 1931 Nice 'Près du port de Nice' Risso in Hamel, 1931-1939 P 1931 Villefranche-sur-Mer 'Rade de Villefranche-sur-Mer' Ollivier in Hamel, 1931-1939 P 1931 French Riviera 'Antibes à Menton' Berner, 1931 P 1938 Villefranche-sur-Mer 'Rade de Villefranche-sur-Mer' Herbarium Feldmann, AB6332, PC0527454, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1938 Villefranche-sur-Mer 'La Garinette' Herbarium Feldmann, FAB4541, PC0459563, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1938 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Embarcadère du port de Saint- Carnet de récolte de Feldmann, part n°4612, Muséum HV Jean-Cap-Ferrat' national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1938 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Cap Ferrat' Feldmann in Herbarium Général, AB13643, PC0530946, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1938 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Embarcadère du Cap-Ferrat, Saint- Herbarium Feldmann, FAB4542, PC0459564, Muséum HV Jean-Cap-Ferrat' national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1954 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Cap Ferrat' Gilet, 1954 P 1960 Villefranche-sur-Mer 'Anse du Cuivre, sur Replat près du Herbarium Magne numérisé, pochette Cystoseira sp., HV niveau' PC0466086, n°976, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1964 Antibes 'Pointe Graille, Le Crouton' Carnet de récolte de Feldmann, part n°10966, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1964 Antibes 'Pointe Graille, Le Crouton' Carnet de récolte de Feldmann, part n°10967, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1964 Antibes 'Pointe du Graillon, station Herbarium Feldmann, FAB4535-36-37-38, PC0459557, HV ombragée' Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1964 Antibes 'Anse du Crouton' Herbarium Feldmann, FAB4539, PC0459561, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1964 Antibes 'Pointe du Croton' Herbarium Feldmann, FAB4540, PC0459562, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1964 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Embarcadère du port de Saint- Carnet de récolte de Feldmann, part n°10953, Muséum HV Jean-Cap-Ferrat' national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1968 Villefranche-sur-Mer Herbarium Magne (Planches + Carnet de Récolte), n°643, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1968 Beaulieu-sur-Mer 'Pointe des Fourmis' Guglielmi, 1969 P 1968 Saint-Jean-Cap-Ferrat Guglielmi, 1969 P 1974 Villefranche-sur-Mer 'Pointe du Colombier' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part HV n°MPCYS0982, E.A. 4228 ECOMERS Université Nice Sophia Antipolis 1974 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe du Colombier sous C. Rec. A. Meinesz in Herbarium Menez CA57, CNRS/INSU, HV compressa' IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1980 Villefranche-sur-Mer Leg. Lambert in Herbarium Magne (Planches + Carnet de HV Récolte), n°1424, 2 planches, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1980 Beaulieu-sur-Mer 'Devant la Villa Kerylos' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part HV n°MPCYS0981, E.A. 4228 ECOMERS Université Nice Sophia Antipolis 1996 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Cap Ferrat' Jaffrenou et al., 1996 P 2003 Antibes 'Cap d'Antibes ' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut, CA74, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Antibes 'Cap d'Antibes ' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA75, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Antibes 'Cap d'Antibes ' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA76, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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2003 Antibes 'Cap d'Antibes ' Rec. J.M. Cottalorda in Herbarium Thibaut CA85, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA70, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA84, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Nice 'Club nautique de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA86, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Nice 'Club nautique de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA87, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Nice 'Club nautique de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA88, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Nice 'Club nautique de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA89, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Nice 'Club nautique de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA90, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Lido' Rec. A. Meinesz in Herbarium Thibaut CA68, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Lido' Rec. A. Meinesz in Herbarium Thibaut CA69, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Flaques pointe Sainte-Hospice' Herbarium Thibaut CA71, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Flaques pointe Sainte-Hospice' Herbarium Thibaut CA72, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Flaques pointe Sainte-Hospice' Herbarium Thibaut CA73, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Sainte-Hospice' Rec. A. Meinesz in Herbarium Thibaut CA61, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Sainte-Hospice' Rec. A. Meinesz in Herbarium Thibaut CA62, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA77, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA78, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA79, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA80, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA81, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA82, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA83, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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2004 Nice 'Sous le promontoir, Nice'' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA12, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Sous le promontoir , Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA13, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Sous le promontoir, Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA14, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Sous le promontoir, Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA15, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Sous le promontoir, Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA16, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Sous le promontoir, Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA17, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Sous le promontoir, Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA18, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Sous le promontoir, Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA19, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA20, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA21, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA22, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA23, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA24, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA25, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA26, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA27, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA28, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA29, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA30, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA31, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA32, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

100

|Partie 2 - Chapitre 1

2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA33, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA34, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA35, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA36, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA37, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Nice 'Cap de Nice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA38, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Sainte-Hospice' Herbarium Thibaut CA5, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Sainte-Hospice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA7, CNRS/INSU, HV IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Sainte-Hospice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA8, CNRS/INSU, HV IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Sainte-Hospice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA9, CNRS/INSU, HV IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Sainte-Hospice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA10, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Sainte-Hospice' Rec. M.L. Susini in Herbarium Thibaut CA11, HV CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Sainte-Hospice' Herbarium Thibaut CA53, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Sainte-Hospice' Herbarium Thibaut CA54, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

Table S2. Cystoseira barbata f. barbata

Year Commune Locality References Type of document 19thc Nice Risso in Hamel, 1931-1939 P 19thc Nice Herbarium Montagne, part n°MA7663, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Nice Risso in Herbarium Montagne, Liasse 1 - Cystoseira 1, HV MA7681 - PC0043537, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Antibes Thutet & Bornet in Hamel, 1931-1939 P 19thc Antibes Herbarium Le Prieur in Herbarium Cosson, AB6251, HV PC0487212, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Antibes Sauvageau in Herbarium Villa Thuret, Liasse 282(2) - HV Cystoseira. Jardin Botanique de la Villa Thuret (VTA) 1825 Nice 'Côtes de Nice' Herbarium Sauvageau, part n°SA4177, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1826 Nice 'Côtes de Nice' Herbarium Montagne, part n°MA7774, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1826 Nice 'Côtes de Nice' Don de Bory in Herbarium Montagne, Liasse 2 - Cystoseira HV 2, MA7774-PC0043631, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1840 Antibes Herbarium Saint-Charles, CCNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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1852 Antibes Herbarium Huvé, part n°H1180, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1852 Antibes Herbarium Huvé, part n°H1181, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1855 Antibes Herbarium Sauvageau, part n°SA4176, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1855 Antibes Bornet in Herbarium Flahaut, Classeur 31, C1-31, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1859 Roquebrune-Cap-Martin Bonfils in Raphélis, 1924b P 1883 Antibes 'Anse de la Grenille' Bornet & Flahaut, 1883 P 1890 Nice Herbarium Algues Vertes 1890-1910 de Nice, part n°83, HV Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1890 Nice Herbarium Algues Vertes 1890-1910 de Nice, part n°92, HV Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1898 Cannes Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1900 Cannes 'rejetée sur la plage' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 45, HV Pochette C. tamarascifolia, Herbier Montpellier Université (MPU) 1905 Roquebrune-Cap-Martin Bonfils in Raphélis, 1924b P 1912 Nice Herbarium Camous, Algues Marines Vol 1, Muséum HV d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1912 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Commune entre Saint-Jean-Cap- Camous, 1912 P Ferrat et Eze-sur-Mer' 1913 Cannes 'La croisette, rocher de la Peyrette, Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 44, HV -2.5 m,' Pochette C. hoppii, Herbier Montpellier Université (MPU) 1913 Cannes 'La croisette, rocher de la Peyrette' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1913 Cannes 'La croisette, rocher de la Peyrette, Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 45, HV -2.5 m,' Pochette C. turneri, Herbier Montpellier Université (MPU) 1913 Théoule-sur-Mer ' rejetée sur la plage' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 45, HV Pochette C. stricta, Herbier Montpellier Université (MPU) 1913 Théoule-sur-Mer Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1918 Menton 'Dans le port, épave' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1918 Menton 'Rejetée dans le port' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 44, HV Pochette C. hoppii, Herbier Montpellier Université (MPU) 1924 Cannes 'Croisette' Raphélis, 1924a P 1924 Cannes 'Rocher de la Peyrette' Raphélis, 1924a P 1924 Golfe Juan 'Sortie du port' Raphélis, 1924a P 1928 Antibes 'A l'est d'Antibes' Ollivier, 1929 P 1928 Antibes 'A l'ouest d'Antibes' Ollivier, 1929 P 1928 Beaulieu-sur-Mer Ollivier, 1929 P 1928 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe du Colombier' Ollivier, 1929 P 1928 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Passable' Herbarium Feldmann, Classeur 35-10, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1928 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Passable' Carnet de récolte Feldmann, part n°795, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1928 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Passable' Ollivier, 1929 P 1931- Beaulieu-sur-Mer Hamel, 1931-1939 P 1939 1968 Beaulieu-sur-Mer 'Anse de la Fourmi' Gugliemi, 1969 P 1968 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe du Colombier' Gugliemi, 1969 P 1968 Villefranche-sur-Mer 'Mouillage Espalmador' Gugliemi, 1969 P 1974 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe du Colombier' Herbarium Meinesz, part n°MPCYS0998, E.A. ECOMERS HV 4228, Université Nice Sophia Antipolis 1974 Saint-Jean-Cap-Ferrat Debrat, 1974 P

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|Partie 2 - Chapitre 1

1983 Antibes 'Le Crouton' Herbarium Meinesz, part n°MPCYS1000, E.A. ECOMERS HV 4228, Université Nice Sophia Antipolis 1983 Antibes 'Le Crouton' Herbarium Meinesz, part n°MPCYS1001, E.A. ECOMERS HV 4228, Université Nice Sophia Antipolis

Table S3. Cystoseira brachycarpa

Year Commune Locality References Type of document 1899 Golfe- Juan 'Rejetée sur la plage' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 45, HV Herbier Montpellier Université (MPU) 1912 Nice 'Assez courante' Camous, 1912 P 1921 Cannes 'Les moines, ile Sainte Marguerite' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1928 Antibes Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1931- Villefranche-sur-Mer Dangeard in Hamel, 1931-1939 P 1939 1979 Antibes 'Port Rousse Chaffra' Herbarium Verlaque, part n°H5082, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1979 Antibes 'Port Rousse Chaffra' Herbarium Verlaque, part n°H5083, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

Table S4. Cystoseira compressa subsp. compressa

Year Commune Locality References Type of document 19thc Antibes Thuret & Bornet in Hamel, 1931-1939 P 19thc Villefranche-sur-Mer Ollivier in Hamel, 1931-1939 P 19thc Nice Risso in Hamel, 1931-1939 P 19thc Nice Herbarium Montagne, part n°MA7614,Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Nice Risso in Herbarium Lamouroux, Fucacées, C1f138, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Nice Mr Dutri in Herbarium Montagne Liasse 1 - Cystoseira 1, HV MA7614 - PC0043470, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1839 Nice Agardh in Herbarium Requien Liasse 631 Algues, Liasse HV Cystoseira 106, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) 1840 Antibes Herbarium Saint Charles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1840 Antibes Herbarium Saint Charles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1840 Antibes Herbarium Saint Charles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1840 Antibes Herbarium Général, Classeur 41, Herbier Montpellier HV Université (MPU) 1882 Antibes 'Plan de l'Ilette' Herbarium Flahault, Classeur 31, cote5D4D, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1890 Nice Herbarium Algues Vertes 1890-1910 de Nice, part n°80 et HV 78, Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1898 Cannes 'rochers de la réserve' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1898 Cannes 'Débarquadère Sainte-Marguerite' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1899 Cannes 'rejet plage' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1900 Cannes 'rejet plage' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU)

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|Partie 2 - Chapitre 1

1900 La Napoule Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1902 Cannes 'La croisette, -1m' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1902 Cannes 'La croisette, rochers de la plage Herbarium Général, Classeur 44, Herbier Montpellier HV ouest, -1m' Université (MPU) 1905 Cannes 'La croisette, dans les bassins' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1905 Cannes 'La réserve sur les pierres dans les Herbarium Général, Classeur 44, Herbier Montpellier HV bassins' Université (MPU) 1905 Golfe-Juan Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1905 Golfe-Juan Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 44, HV Pochette C. hoppii, Herbier Montpellier Université (MPU) 1909 Antibes 'Le crouton' Herbarium Villa Thuret, Liasse Fucacées, planche 283, HV Jardin Botanique de la Villa Thuret (VTA) 1910 Nice 'La Réserve' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1911 Cannes 'La croisette, Abondant' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1912 Nice Herbarium Camous, Algues Marines Vol 1, Muséum HV d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1912 From Nice to Eze-sur-Mer 'Partout' Camous, 1912 P 1913 Cannes 'La croisette, rocher de la Peyrette, Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV -2.5 m' Montpellier Université (MPU) 1914 Monaco 'Jetée du port de Monaco' Herbarium Mouret, part n° 2721-47/010634, MuMusée HV océanographique de Monaco 1918 Menton 'Rejet sur les grandes plages' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1918 Menton 'Rejet plage devant jardin public' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1918 Menton 'Rejet sur la plage Garavan' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1920 Cannes 'Rejet plage' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1924 Nice Herbarium Tome III Algues Marines, part n°14, Muséum HV d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1925 Juan-Les-Pins 'Le Graillon' Herbarium Feldmann, classeur 34-2, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1926 Cannes 'Dans les bas fonds de la réserve Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 44, HV entre les rochers sur lequel est Pochette C. mediterranea, Herbier Montpellier Université installé le parc des huitres à 0,5m' (MPU) 1927 Villefranche-sur-Mer 'Cale de Radoub, Darse' Ollivier, 1929 P 1928 Antibes 'Ilette' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 41, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1928 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Passable' Herbarium Feldmann, classeur 34-2, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1928 Villefranche-sur-Mer 'Quai de la station marine' Herbarium Feldmann, classeur 34-2, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1938 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Cap Ferrat' Herbarium Feldmann, classeur 34-2, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1938 Villefranche-sur-Mer 'Darse' Herbarium Feldmann, classeur 34-2, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1953 Villefranche-sur-Mer Herbarium Aguesse, septembre-octobre 1953, Musée HV Océanographique de Monaco 1954 Antibes 'Le Crouton' Gilet, 1954 P 1954 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Cap Ferrat' Gilet, 1954 P 1960 Villefranche-sur-Mer 'Anse du Cuivre, sur Replat près du Herbarium Magne numérisé, pochette Cystoseira sp., HV niveau' PC0466087, n°977, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1961 Antibes 'Anse du Crouton' Huvé & Huvé, 1963 P 1969 St-Jean Cap Ferat 'Cap Ferrat' Gugielmi, 1969 P

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|Partie 2 - Chapitre 1

1974 Beaulieu-sur-Mer 'Port des Fourmis' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part HV n°MPCYS0992, E.A. 4228 ECOMERS Université de Nice Sophia Antipolis 1978 Antibes 'Le Crouton' Herbarium Verlaque, part n°H5161, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1978 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe du Colombier' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part HV n°MPCYS1020, E.A. 4228 ECOMERS Université de Nice Sophia Antipolis 1979 Antibes 'Ollivette' Herbarium Verlaque, part n°H5162, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

Table S5. Cystoseira compressa subsp. pustulata

Year Commune Locality References Type of document 1899 Cannes Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1912 Cannes 'La croisette' Herbarium Général, Classeur 42, Herbier Montpellier HV Université (MPU) 1912 Cannes 'La croisette, Peyrette, -2,5m' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1912 Cannes 'Rochers de la Peyrette, -2,5m' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU)

Table S6. Cystoseira crinita

Year Commune Locality References Type of document 19thc Antibes Thuret & Bornet in Hamel, 1931-1939 P 19thc Beaulieu-sur-Mer Ollivier in Hamel, 1931-1939 P 19thc Nice De Notaris in Hamel, 1931-1939 P 19thc Nice Risso in Herbarium Lamouroux, Fucacées, PC0111499, HV C1f84, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1826 Nice Herbarium Thuret, part n°TA7381, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1830 Nice 'ad Nicae' Duby, 1830 P 1840 Golfe-Juan Herbarium Saint Charles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1842 Nice Agardh, 1842 P 1874 Antibes Herbarium Thuret, part n°TA7379, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1874 Antibes Herbarium Thuret, part n°TA7378, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1874 Antibes Herbarium Thuret, part n°TA7380, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1874 Antibes Herbarium Thuret, part n°TA7382, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1883 Antibes 'Anse de la Grenille' Bornet & Flahault, 1883 P 1884 Villefranche-sur-Mer 'Darse' Herbarium Thuret, part n°TA7377, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1898 Antibes Herbarium Sauvageau, part n°SA5177, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1898 Antibes Herbarium Sauvageau, part n°SA5178, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1909 Antibes 'Le crouton' Herbarium Villa Thuret, Liasse dans classeur des rouges, HV planche 283, Jardin Botanique de la Villa Thuret (VTA) 1912 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Assez courante, rejeté' Camous, 1912 P 1925 Antibes 'Le Graillon' Herbarium Feldmann, Classeur 3514, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC)

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|Partie 2 - Chapitre 1

1927 Antibes 'Face occidentale' Ollivier, 1929 P 1927 Beaulieu-sur-Mer 'Anse de Beaulieu-sur-Mer' Ollivier, 1929 P 1927 Cap-d'Ail 'Sur les laborites du Cap-d'Ail' Ollivier, 1929 P 1928 Antibes 'Entre Juan-le-Pins et le Crouton à Ollivier, 1929 P Antibes' 1968 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Rompa -Talon' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, E.A. HV 4228 ECOMERS, Université de Nice Sophia Antipolis

Table S7. Cystoseira elegans

Year Commune Locality References Type of document 1912 Cannes 'Autour des rochers de la réserve, Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV 0-0,5m' Montpellier Université (MPU) 1926 Cannes 'La réserve' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1926 Cannes 'Rochers de la Peyrette' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1926 Cannes 'Pointe la Croisette' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42,Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1928 Cannes 'La Croisette' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU)

Table S8. Cystoseira foeniculacea f. tenuiramosa

Year Commune Locality References Type of document 19thc Antibes Thuret & Bornet in Hamel, 1931-1939 P 19thc Nice Herbarium Montagne, part n°MA7764, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Nice Herbarium Montagne, part n°MA7765, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Nice Risso n°22 in Herbarium Montagne, Liasse 2 - Cystoseira 2, HV MA7765-PC0043622, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Nice Risso n°21 in Herbarium Montagne, Liasse 2 - Cystoseira 2, HV MA7764-PC0043621, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Nice Risso in Herbarium Lamouroux, Fucacées, PC0111558, HV C1f134, dessin MS632po37, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Nice Risso in Herbarium Lamouroux, Fucacées, PC0111480, HV C1f70, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1825 Nice Herbarium Thuret, part n°TA7401, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1837 Cannes 'Saint Honorat, ile de Lerins' Herbarium Requien Liasse 631 Algues, Liasse Cystoseira HV 106, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) 1841 Villefranche-sur-Mer Herbarium Montagne, part n°MA7719, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1842 Nice Agardh, 1842 P 1859 Roquebrune-Cap-Martin Bonfils in Raphélis, 1924b P 1882 Antibes Bornet & Flahault, 1883 P 1883 Antibes 'Anse de la Grenille' Bornet & Flahault, 1883 P 1883 Antibes 'Plan de l'Ilette' Flahault in Herbarium Flahaut, Classeur 32, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1890 Saint-Jean-Cap-Ferrat Herbarium Algues Vertes 1890-1910 de Nice, part n°86, HV Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1898 Antibes Herbarium Sauvageau, part n°SA5385, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC)

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1912 Cannes 'La Croisette' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1914 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Herbarium Mouret, petit format, part n°2720-12/010577, HV Musée Océanographique de Monaco 1918 Menton 'Rochers de Racolonga, vers Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Garavau' Montpellier Université (MPU) 1918 Menton 'Flottant dans le port' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42,Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1925 Antibes 'Pointe de l'Ilette' Herbarium Feldmann, Classeur 34-4, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1929 Antibes 'Pointe de l'Ilette' Ollivier, 1929 P 1929 Saint-Jean-Cap-Ferrat Ollivier, 1929 P 1929 Villefranche-sur-Mer 'Jusqu'au fond de la Darse' Ollivier, 1929 P 1928 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Passable' Herbarium Feldmann, Classeur 34-4, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1928 Villefranche-sur-Mer 'Quai de la Station marine' Herbarium Feldmann, Classeur 34-4, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1928 Villefranche-sur-Mer Herbarium Carnet de Récolte Feldmann, part n°734, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1938 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Enbarcadère de Saint-Jean-Cap- Herbarium Feldmann, Classeur 34-4, Muséum national HV Ferrat' d'histoire naturelle de Paris (PC) 1952 Villefranche-sur-Mer Herbarium Magne (Planches + Carnet de Récolte), n°142, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1974 Beaulieu-sur-Mer 'Port Fourmi' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part HV n°MPCYS1018, E.A. ECOMERS 4228, Université Nice Sophia Antipolis 1974 Beaulieu-sur-Mer 'Port Fourmi' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part HV n°MPCYS1019, E.A. ECOMERS 4228, Université Nice Sophia Antipolis 1978 Antibes 'Le Crouton' Herbarium Verlaque, part n°H5225, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1980 Golfe-Juan Herbarium Meinesz, E.A. ECOMERS 4228, Université Nice HV Sophia Antipolis

Table S9. Cystoseira foeniculacea f. latiramosa

Year Commune Locality References Type of document 1929 Saint-Jean-Cap-Ferrat Cap Ferrat, dredged at 10-20 m Ollivier, 1929 P depth

Table S10. Cystoseira sauvageauana

Year Commune Locality References Type of document 19thc Antibes Ollivier in Hamel, 1931-1939 P 19thc Antibes Herbarium Général, AB6314-PC0527494, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1840 Antibes Herbarium Saint Charles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1913 Cannes 'Rochers de la Peyrette, -2,5m' Leg. Peyrissol in Herbarium Raphélis in Herbarium Général, HV Classeur 44, Pochette C. mediterranea, Herbier Montpellier Université (MPU) 1913 Cannes 'Rochers de la Peyrette, -2,5m' Leg. Peyrissol in Herbarium Raphélis in Herbarium Général, HV Classeur 44, Pochette C. mediterranea, Herbier Montpellier Université (MPU) 1926 Cannes 'Rochers de la croisette' Herbarium Rphèlis in Herbarium Général, Classeur 44, HV Pochette C. mediterranea, Herbier Montpellier Université (MPU)

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1926 Cannes 'La Croisette' Raphélis in Herbarium Général, Classeur 42, Herbier HV Montpellier Université (MPU) 1928 Antibes 'Jetée septentrionale du Fort Carré' Ollivier, 1929 P 1928 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Rompa-Talon' Ollivier, 1929 P 1928 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Cuvette de la pointe du Colombier' Ollivier, 1929 P 1928 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Entre les bancs rocheux à l'anse Ollivier, 1929 P Lilong' 1928 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Passable' Herbarium Carnet de récolte Feldmann, part n°796, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1928 Villefranche-sur-Mer 'Baie de l'Espalmador' Ollivier, 1929 P 1928 Villefranche-sur-Mer Herbarium Carnet de récolte Feldmann, part n°736, Muséum HV national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1928 Villefranche-sur-Mer 'A l'entrée de la Darse' Ollivier, 1929 P 1999 Antibes 'Port Rousse Jaffrey' Herbarium Verlaque, part n°H5294, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1999 Antibes 'Port Rousse Jaffrey' Herbarium Verlaque, part n°H5295, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

Table S11. Cystoseira squarrosa

Year Commune Locality References Type of document 19thc Nice 'Port de Nice' De Notaris in Ollivier, 1929 P 19thc Nice 'Port de Nice' De Notaris in Hamel, 1931-1939 P 1842 Nice 'Port de Nice' Agardh, 1842 P 1848 Nice 'Port de Nice' Agardh, 1848 P 1871 Nice 'Port de Nice' Herbier Montagne, part n°MA7897, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1871 Nice 'Port de Nice' Herbier Montagne, part n°MA7897, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1929 Nice 'Port de Nice' Ollivier, 1929 P

Table S12. Cystoseira spinosa var. spinosa

Year Commune Locality References Type of document 1929 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe de Lilong' Ollivier, 1929 P

Table S13. Cystoseira spinosa var. compressa

Year Commune Locality References Type of document 19thc Nice Risso in Hamel, 1931-1939 P 19thc Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Cap Ferrat' Ollivier in Hamel, 1931-1939 P 19thc Nice Risso in Herbarium Lamouroux, Fucacées, PC0111485, HV C1f75 dessin MS632po20 et MS632po21, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Nice De Notaris in Herbarium Montagne, Liasse 3 - Cystoseira, HV MA7897-PC0043749, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1840 Antibes Herbarium Saint-Charles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1929 Cannes 'Iles de Lerins : en face de Saint- Raphélis, 1930 P Honorat' 1929 Cannes 'Ile de Lerins, -70m' Peyrissol in Herbarium Général, Classeur 44, Pochette C. HV spinosa, Herbier Montpellier Université (MPU)

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|Partie 2 - Chapitre 1

1929 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Lilong' Ollivier, 1929 P 1929 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Lilong' Ollivier, 1929 P 1930- Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Cap Ferrat,'- 25 à -40 m aux Sauvageau, 1931, 1936 P 1935 environs du débarcadère' 1938 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'A l'ouest de Cap Ferrat' Herbarium Carnet de récolte de Feldmann, part n°4497, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1997 Monaco 'Larvotto' Herbarium Verlaque, part n°H5325, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1997 Monaco 'Larvotto' Herbarium Verlaque, part n°H5326, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1997 Monaco 'Larvotto, face au Sporting, Verlaque & Bernard, 1998 P affleurements rocheux, -32 m'

Table S14. Cystoseira zosteroides

Year Commune Locality References Type of document 1929 Beaulieu-sur-Mer Ollivier, 1929 P 1929 Nice 'En avant du port de Nice' Ollivier, 1929 P 1967 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part HV n°MPCYS1005, E.A. ECOMERS 4228, Université Nice Sophia Antipolis 1967 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part HV n°MPCYS1006, E.A. ECOMERS 4228, Université Nice Sophia Antipolis 1967 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part HV n°MPCYS1007, E.A. ECOMERS 4228, Université Nice Sophia Antipolis 1967 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part HV n°MPCYS1008, E.A. ECOMERS 4228, Université Nice Sophia Antipolis 1968 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin' Guglielmi, 1969 P

Table S15. Sargassum acinarium

Year Commune Locality References Type of document 19thc Nice Risso in Herbarium Requien Liasse 631 Algues, Liasse HV Sargassum 107, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) 1821 Cannes 'Sur la plage du boulevard du Midi Raphélis, 1907 P jusqu'à la Bocca' 1821 Cannes 'Dans les filets venant du large' Raphélis, 1907 P

1821 Golfe-Juan 'Port de Golfe-Juan' Raphélis, 1907 P

1821 Juan-les-Pins 'Vers Juan-les-Pins' Raphélis, 1907 P

1858 Antibes 'Groupatassière' Herbarium Thuret, part n°TA8539, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1859 Roquebrune-Cap-Martin Bonfils in Raphélis, 1924b P 1860 Roquebrune-Cap-Martin Bonfils in Raphélis, 1924b P 1865 Antibes Herbarium Thuret, Muséum national d'histoire naturelle de HV Paris (PC) 1866 Antibes 'Pointe de l'Ilette' Herbarium Thuret, part n°TA8544, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1870 Antibes Herbarium Thuret, Muséum national d'histoire naturelle de HV Paris (PC) 1871 Antibes Herbarium Sauvageau, part n°SA4050, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC)

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1871 Antibes 'Pointe de l'Ilette' Herbarium Thuret, part n°TA8540, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1871 Cannes Sarato in Raphélis, 1924c P 1872- Nice Sarato in Raphélis, 1924c P 1873 1890- Nice Herbarium Algues Vertes 1890-1910 de Nice, part 76, HV 1910 Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1890- Nice Herbarium Algues vertes 1890-1910, part 75. Muséum HV 1910 d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1882 Antibes Bornet & Flahault, 1883 P 1883 Antibes 'Pointe de l'Ilette' Bornet & Flahault, 1883 P 1910 SJCF 'Environs de Nice, rejetée sur la Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 48, HV plage entre Saint-Jean-Cap-Ferrat Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) et pointe Sainte Hospice' 1926 Cannes 'Dans la rade, fond moyen' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 48, HV Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU)

Table S16. Sargassum hornschuchii

Year Commune Locality References Type of document 19thc Villefranche-sur-Mer Feldmann in Hamel, 1931-1939 P 1821 Cannes 'Un seul individu rejeté à la mer' Raphélis, 1907 P 1890 Villefranche-sur-Mer Herbarium Algues Vertes 1890-1910 de Nice, part n°74, HV Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1898 Antibes Herbarium Sauvageau, part n°SA4080,Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1899 Cannes 'Rejeté sur la plage, Boulevard du Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 47, HV Midi' Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1899 Cannes 'Rejeté sur les plages' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 47, HV Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1908 Théoule-sur-Mer 'En épave' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 47, HV Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1913 Cannes 'Fond de pierre et de vase, -2,5m' Rec Serraillier in Herbarium Raphélis in Herbarium HV Général, Classeur 47, Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1925 Antibes 'Pointe de l'Ilette' Herbarium Feldmann, Classeur 42, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1938 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Cap Ferrat' Herbarium Feldmann, Classeur 42, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1938 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Cap Ferrat' Herbarium Feldmann, Classeur 42, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 1938 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Cap Ferrat' Herbarium Carnet de Récolte de Feldmann, part n°4603, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

Table S17. Sargassum vulgare

Year Commune Locality References Type of document 19thc Antibes Thuret & Bornet in Hamel, 1931-1939 P 19thc Antibes Herbarium Requien Liasse 171, Algues de Marseille, HV d'Antibes et de Corse, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) 19thc Cannes Collection Lenormand in Herbarium Général, Classeur 48, HV Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 19thc Nice De Notaris in Hamel, 1931-1939 P 19thc Nice De Notaris in Herbarium Montagne, Sargassum, MA9299- HV PC0045146, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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|Partie 2 - Chapitre 1

19thc Villefranche-sur-Mer Feldmann in Hamel, 1931-1939 P 19thc Villefranche-sur-Mer Herbarium de France, Classeur 120, Muséum national HV d'histoire naturelle de Paris (PC) 19thc Villefranche-sur-Mer Herbarium Steudel in Herbarium Général, Classeur 48, HV Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 19thc Villefranche-sur-Mer Flahaut in Herbarium Flahaut, Classeur 33 - Sargassum, HV Herbier Montpellier Université (MPU) 1842 Nice Agardh, 1842 P 1849 Antibes Herbarium Saint Charles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1882 Antibes 'Plan de l'Ilette' Flahaut in Herbarium Flahaut, Classeur 33 - Sargassum, HV Herbier Montpellier Université (MPU) 1882 Antibes 'La Garoupe' Herbarium Villa Thuret, Liasse Fucacées, planche 284, HV Jardin Botanique de la Villa Thuret (VTA) 1883 Antibes 'Plan de l'Ilette' Flahaut in Herbarium Flahaut, Classeur 33 - Sargassum, HV Herbier Montpellier Université (MPU) 1883 Antibes 'Plan de l'Ilette' Flahaut in Herbarium Flahaut, Classeur 33 - Sargassum, HV Herbier Montpellier Université (MPU) 1899 Cannes 'Rejeté sur la plage' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 48, HV Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1899 Cannes 'Sur la plage' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 48, HV Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1900 Cannes 'Rejeté sur la plage' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 48, HV Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1910 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Environs de Nice, rejetée sur la Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 48, HV plage entre Saint-Jean-Cap-Ferrat Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) et pointe Sainte Hospice' 1910 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Côte de Saint Hospice' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 48, HV Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1910 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Presqu'ile de Saint-Jean-Cap- Leg. Camous in Herbarium Raphélis in Herbarium Général, HV Ferrat' Classeur 48, Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1912 Cannes 'La croisette, rochers de la réserve, Rec Serraillier in Herbarium Général, Classeur 48, Pochette HV 0,5-1m' Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1912 Cannes 'La croisette, rochers de la réserve, Rec Seraillier in Herbarium Général, Classeur 48, Pochette HV 0,5-1m' Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1912 Nice 'Sur les plages' Camous, 1912 P 1912 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Sur les plages' Camous, 1912 P 1912 Villefranche-sur-Mer 'Sur les plages' Camous, 1912 P 1920 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe du Colombier' Raphélis, 1924b P 1923 Cannes Bonfils in Raphélis, 1924b P 1923 Juan-les-Pins 'Rejetée' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 48, HV Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1924 Cannes 'A l'ouest de la Croisette en bordure Raphélis, 1924a P de la prairie, Cannes' 1939 Cannes 'Rochers' Herbarium Raphélis in Herbarium Général, Classeur 48, HV Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) 1952 Villefranche-sur-Mer Herbarium Magne (Planches + Carnet de Récolte), n°139, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1968 Monaco Van Klevenen in Herbarium Meinesz, Classeur Fucales HV Sargassum Med, part n°MPFUC1245, E.A. 4228 ECOMERS, Université Nice Sophia Antipolis 1968 Monaco Van Klevenen in Herbarium Meinesz, Classeur Fucales HV Sargassum Med, part n°MPFUC1248, E.A. 4228 ECOMERS, Université Nice Sophia Antipolis 1968 Villefranche-sur-Mer 'Plage sous la Gare' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Sargassum Med, part HV n°MPFUC1246, E.A. 4228 ECOMERS, Université Nice Sophia Antipolis 1968 Villefranche-sur-Mer 'La Piscine' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Sargassum Med, part HV n°MPFUC1247, E.A. 4228 ECOMERS, Université Nice Sophia Antipolis

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1968 Villefranche-sur-Mer Herbarium Magne (Planches + Carnet de Récolte), n°642, HV Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1978 Beaulieu-sur-Mer 'Port de Beaulieu, parmi C. Rec. De reviers, PC0075247, Muséum national d'histoire HV fimbriata de très grande taille' naturelle de Paris (PC) 1978 Beaulieu-sur-Mer 'Port de Beaulieu-sur-Mer' De Reviers B. in Herbarium Général, Herbarium Musei HV Parisiensis, PC007247, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1980 Beaulieu-sur-Mer 'Port des Fourmis' Herbarium Meinesz, part n°MPFUC1243, E.A. 4228 HV ECOMERS, Université Nice Sophia Antipolis 1980 Juan-les-Pins Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Sargassum Med, part HV n°MPFUC1244, E.A. 4228 ECOMERS, Université Nice Sophia Antipolis 1980 Nice 'Cap de Nice, sur les rochers 30 cm' Herbarium Meinesz, Classeur Fucales Sargassum Med, part HV n°MPFUC1241, E.A. 4228 ECOMERS, Université Nice Sophia Antipolis 1981 Beaulieu-sur-Mer 'Port des Fourmis' Herbarium Meinesz, part n°MPFUC1242, E.A. 4228 HV ECOMERS, Université Nice Sophia Antipolis 2000 Roquebrune-Cap-Martin 'Devant le club de plongée de Herbarium Thibaut, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut HV Mimi, 1 m' Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2000 Saint-Jean-Cap-Ferrat 'Pointe Sainte-Hospice' Herbarium Thibaut, SV5, CNRS/INSU, IRD, UM 110 HV Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2002 Antibes 'Pointe Bacon, 20 m' Herbarium Meinesz, E.A. 4228 ECOMERS, Université Nice HV Sophia Antipolis 2004 Monaco ' Larvotto, 31 m' Herbarium Verlaque, part n°H7391, CNRS/INSU, IRD, UM HV 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Roquebrune-Cap-Martin 'Cap Martin, -30 m' Herbarium Thibaut, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut HV Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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2. Le système infralittoral de mode calme à Cystoseira crinita : état des populations en France

D’importantes régressions de différents taxons de Cystoseira et de Sargassum ont été mises en évidence à une échelle régionale. Dans le chapitre précédent, il a été constaté que la destruction de l’habitat a fragmenté les populations. C’est le cas par exemple pour C. crinita, qui joue un rôle important dans le fonctionnement des écosystèmes benthiques côtiers du système infralittoral de mode calme peu profond, et qui est en fort déclin, n’assurant ainsi plus son rôle écosystémique. Le déclin des populations de C. crinita le long du littoral de la Côte d’Azur est-il le reflet de l’état de conservation des populations de C. crinita à l’échelle du linéaire côtier français méditerranéen ?

2.1. Résumé

Dans ce chapitre, l’état de conservation des populations de C. crinita le long des côtes méditerranéennes françaises et en Corse a été évalué. Espèce endémique de Méditerranée, C. crinita caractérise le Cystoseiretum crinitae Molinier 1958, une association qui se développe, en mode calme, dans la zone infralittorale supérieure. Elle structure l’habitat des petits fonds rocheux, abrite une diversité spécifique élevée et joue un rôle de nurserie pour les téléostéens. C’est une espèce clé qui a un rôle fonctionnel central dans les réseaux trophiques et le fonctionnement de l’habitat Roche infralittorale photophile.

Depuis le 18ème siècle, près de 300 localisations historiques ont été recensées et bancarisées dans notre base de données géo-localisées EMMA (Evaluation Macroalgue Méditerranée Ancienne). Les deux plus anciens spécimens conservés de C. crinita datent de 1700 ; ils ont été ramassés à Marseille par Joseph Pitton de Tournefort, le botaniste de Louis XIV. Depuis 2003, l’intégralité des côtes rocheuses françaises méditerranéennes (~3 000 km de côte à l’échelle 1/2 500) a été cartographiée, avec une attention particulière pour les localités historiques. L’état de conservation des populations de C. crinita a été analysé en regard des données historiques. Cet état varie suivant les régions considérées. L’espèce reste commune dans le Var et en Corse. Elle est éteinte fonctionnellement sur la Côte d’Azur. Enfin, elle paraît éteinte ou quasi-éteinte le long de la côte des Albères, du Languedoc, et des Bouches-du-Rhône.

Les principales causes de son déclin sont la destruction de l'habitat et le surpâturage par les herbivores. Aucune relation claire n’a pu être établie entre les régressions de populations de C. crinita, les rejets d’eaux usées (émissaires urbains) et les rejets d’eau douce (apports telluriques). La destruction de l’habitat est irréversible : les populations sont détruites et ne peuvent revenir du fait de la disparition définitive de leur habitat. La stabilité apparente des populations de C. crinita observée dans le Var et en Corse doit être relativisée ; en effet, très souvent, le gradient vertical de distribution de l’espèce est restreint au premier mètre de profondeur en raison d’une forte pression

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de broutage par les oursins (surtout par l’oursin comestible, Paracentrotus lividus). Dans les zones de surpâturage, C. crinita subsiste uniquement dans des cuvettes rocheuses sans oursins. A terme, dans les régions où les populations de C. crinita sont déjà très fragilisées, le risque d’extinction paraît élevé. Le surpâturage par les oursins est dû à un effet cascade de type top-down. En effet, la surpêche va entrainer la diminution des Labridae et des Sparidae et notamment ceux qui consomment P. lividus. Ceci va entraîner une augmentation des populations d’oursins et par conséquent augmenter la pression de broutage. L’écosystème va basculer vers un nouvel état alternatif (regime shift) qui est le faciès de surpâturage à oursins (barren ground). Ce basculement d’état au sein de l’écosystème le fait tendre vers un état plus simplifié qui va modifier son fonctionnement entier (e.g. rôle de nurserie diminué, diminution de la diversité spécifique) et in fine son réseau trophique.

Ce chapitre a fait l’objet d’une publication acceptée et sous-presse dans Estuarine Coastal and Shelf Science, dans laquelle sera détaillée l’évolution de la distribution des populations de C. crinita au cours des siècles, la répartition actuelle des populations et l’identification et l’analyse des causes possibles du déclin observé dans certaines régions.

The fate of Cystoseira crinita, a forest-forming Fucale (Phaeophyceae, Stramenopiles), in France (North Western Mediterranean Sea) Blanfuné A., Charles-François Boudouresque, Marc Verlaque, Thierry Thibaut.

2.2. Abstract

In the Mediterranean Sea, Fucales, and in particular the species of the genus Cystoseira C. Agardh, are habitat-forming species dominating several benthic assemblages from the littoral fringe down to 70-80 m depth in the clearest waters. They generate high primary production involved in the maintenance of diversified trophic levels, they provide shelter, food, habitat and nursery areas to a multitude of species, and they are long-lived species that constitute a good model for studying human impact on species diversity. Cystoseira crinita Duby is a Mediterranean endemic cespitose species, living in shallow waters (0-5 m depth), in places with little wave action and high solar irradiance. To reconstruct the long-term patterns of change in its distribution along the French Mediterranean coast (French Catalonia, Languedoc, Provence, French Riviera and Corsica), all the historical data (published articles, unpublished reports and herbarium vouchers) collected since the 18th century were searched and analysed. To assess the current status of the species, several field surveys have been conducted between 2010 and 2016 by snorkelling and SCUBA diving. Cystoseira crinita is currently extinct in French Catalonia, near-extinct in Languedoc and western

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Provence, and functionally extinct on the French Riviera coast, while the eastern Provence and Corsican populations have remained stable. The main probable causes of decline are habitat destruction and overgrazing by herbivores.

2.3. Introduction

Along the temperate rocky coasts, the large canopy-forming kelps (Laminariales) and fucoids (Fucales) (Phaeophyceae, Stramenopiles) represent the dominant species in pristine environment (Dayton, 1985; Steneck et al., 2002; Schiel & Foster, 2006). They generate high primary production contributing to sustaining diversified trophic levels, they provide shelter, food, habitat and nurseries to a multitude of species, and for the larger species they reduce the wave action (Steneck et al., 2002). The kelp beds and fucoid assemblages are highly impacted all over the world, due to the cumulative impact of increasing human pressures (e.g. destruction of habitats, pollution, species introduction, overfishing, coastal aquaculture and global warming) (e.g. Steneck et al., 2002; Díez et al., 2003; Helmuth et al., 2006; Worm & Lotze, 2006; Airoldi & Beck, 2007; Hawkins et al., 2008; Wernberg et al., 2010; Schiel, 2011; Lamela-Silvarrey et al., 2012; Raybaud et al., 2013; Filbee-Dexter & Scheibling, 2014, Vergés et al., 2014). Different pressures are acting over time and in unison, with possible synergistic effects, affecting species, ecosystems and their ability to deliver ecosystem services. After destruction, the habitat-forming algae usually take a long time to recover when water quality is improving (Coleman et al., 2008; Connell et al., 2008; Díez et al., 2009). In the Mediterranean Sea, fucoid species of the genera Cystoseira C. Agardh and Sargassum C. Agardh are the main habitat-forming species of the photophilous rocky substrates from the littoral fringe to the lower sublittoral zone (down to 70-80 m depth in the clearest waters) (Feldmann, 1937; Molinier, 1960; Pignatti, 1962; Boudouresque, 1971, 1972; Verlaque, 1987a; Ballesteros, 1988, 1990a, 1990b; Giaccone et al., 1994). Of the 289 taxa of Cystoseira described worldwide, 29 species and more than fifteen infraspecific taxons are currently accepted taxonomically in the Mediterranean Sea, most of them having specific ecological constraints that limit their development to specific habitats (Gómez-Garetta et al., 2000; Guiry & Guiry, 2015). Decline and losses of populations of Cystoseira species have been reported throughout the Mediterranean Sea caused by habitat destruction, eutrophication and overgrazing by herbivores, leading to a shift from highly structured ecosystems to poorly organised benthic assemblages such as filamentous algal turfs, ephemeral seaweed assemblages and barren grounds dominated by encrusting algae and sea urchins (Munda, 1974, 1982, 1993; Verlaque, 1987a, 1987b, Benedetti- Cecchi & Cinelli, 1992a, 1992b, 1995; Chryssovergis-Bacoyannis & Panayotidis, 1993; Menconi et al., 1999; Ruitton et al., 2000; Benedetti-Cecchi, 2001; Benedetti-Cecchi et al., 2001; Bulleri et al., 2002; Micheli et al., 2005; Thibaut et al., 2005; Devescovi & Iveša, 2007; Airoldi et al., 2008; Maggi et al., 2009, 2012; Falace et al., 2010; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010; Fraschetti et al., 2011,

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2012; Giakoumi et al., 2012; Sala et al., 2012; Tamburello et al., 2013; Boudouresque & Verlaque, 2013; Bianchi et al., 2014; Templado, 2014; Vergés et al., 2014). As regards the putative impact of warming, either positive or negative, upon Cystoseira species (including C. crinita), no evidence has as yet been published. As a consequence, the Mediterranean species of Cystoseira are under surveillance by international organizations, such as the Council of Europe, the United Nations, the IUCN, the RAC/ASP and the WWF. Five species, C. amentacea (C. Agardh) Bory, C. mediterranea Sauvageau, C. sedoides (Desfontaines) C. Agardh, C. spinosa Sauvageau and C. zosteroides C. Agardh are on the list of strictly protected species (Annex I) of the Berne Convention (Council of Europe, 1979), and all the species, except C. compressa, are on the Annex II List of endangered and threatened species of the Barcelona Convention (UNEP/MAP, 2009).

Among the shallow Mediterranean species, Cystoseira crinita Duby (Duby, 1830) is a perennial cespitose plant, living in shallow waters (0-5 m depth), up to 50 cm in height, fixed by an encrusting base from which rise up to 20 primary erect axes. The species is living in the upper sublittoral zone, near the surface, in places with little wave action, high light intensity and high temperature (Gómez-Garreta et al., 2001). Cystoseira crinita is a strictly Mediterranean endemic species mainly distributed in the Western Mediterranean and the Adriatic Sea (Ribera et al., 1992). Berov et al. (2015) consider all the Black Sea records of C. crinita as misidentifications of C. bosphorica Sauvageau, and the records from the Canary Islands (Santos Guerra et al., 1970; Santos Guerra, 1972) as erroneous (MV). Two infraspecific taxa described from the Adriatic Sea, C. crinita f. semispinosa Ercegovic (Ercegović, 1952) and C. crinita var. flaccida (Kützing) Schiffner (Schiffner, 1933), require further investigation (Cormaci et al., 2012; Guiry & Guiry, 2015).

Cystoseira crinita is probably a long-lived species, with low seasonal and year-to-year fluctuations. This assertion is not based upon the accurate ageing of individuals: in the absence of growth rings, no ageing method is currently available. Rather, it is based upon the expertise resulting from 40 years experience of the senior authors (CFB, MV), who checked the persistence and stability of precisely located C. crinita stands, with regard to both density and number of erect trunks, over seasons and years, at undisturbed sites. For these reasons, C. crinita is a relevant indicator of possible long-term changes. Benthic assemblages dominated by C. crinita were originally described as an algal association (Cystoseiretum crinitae) from Cap Corse (Capicorsu, northern Corsica) (Molinier, 1960). The author considered them as the most complex photophilic Mediterranean seaweed assemblage that develops in shallow rocky habitats. According to Sales (2010), Sales & Ballesteros (2010) and Sales et al., (2012), C. crinita assemblages are restricted to shallow sheltered areas (usually < 1 m depth) and host 234 species of flora and fauna. Because of the shallow habitat, C. crinita and the other sub-surface Cystoseira species are particularly vulnerable to sea surface pollution, habitat destruction, trampling and overgrazing by large herbivores, e.g. the sea urchins Paracentrotus lividus (Lamarck 1816) and Arbacia lixula

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(Linnaeus 1758) and the teleosts Sarpa salpa (Linnaeus 1758), Diplodus spp. and Siganus spp., as evidenced by the numerous regressive events reported throughout the Mediterranean Sea (Bellan- Santini, 1968b; Desrosiers et al., 1982, 1986; Cecere et al., 1996; Rodríguez-Prieto & Polo, 1996; Cormaci & Furnari, 1999; Cormaci et al., 2001; Soltan et al., 2001; Milazzo et al., 2002; Thibaut et al., 2005, 2015a; Burkepile & Hay, 2006; Serio et al., 2006; Arévalo et al., 2007; Díez et al. 2009; Vergés et al., 2009; Falace et al., 2010; Sala et al., 2011; Sales et al., 2011; Tsiamis et al., 2013; Bianchi et al., 2014). In disturbed areas, the bathymetric range of C. crinita decreases and the ecosystem exhibits a shift to less structural complexity and the homogenization of the habitat. When C. crinita and the other shallow water species of Cystoseira disappear, the benthic assemblage is replaced by articulated Corallinales (Corallina spp.), mussel beds (Mytilus galloprovincialis Lamarck, 1819), which become dominant, forming extensive, wide belts along the shore (Berner, 1931; Bellan-Santini, 1964, 1965, 1968a, 1968b; Huvé, 1970; Arnoux & Bellan-Santini, 1972; Bellan & Bellan-Santini, 1972; Astier, 1975; Augier, 1977; Desrosiers et al., 1982, 1986; Fernández & Niell, 1982; Thomas, 1983; Janssens et al., 1993; Soltan et al., 2001; Arévalo et al., 2007; Maggi et al., 2009; Falace et al., 2010). The ultimate regressive stage being barren ground dominated by encrusting Corallinales and grazer invertebrates (sea urchins and gastropods), Cystoseira spp. then finds refuge in rocks pools (free of herbivorous species) and in very shallow waters of sheltered coves (Munda, 1974, 1982, 1993; Chryssovergis-Bacoyannis & Panayotidis, 1993; Micheli et al., 2005; Thibaut et al., 2005; Devescovi & Iveša, 2007; Airoldi et al., 2008; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010; Falace et al., 2010; Fraschetti et al., 2011; Giakoumi et al., 2012; Sala et al., 2012; Templado, 2014, Vergés et al., 2014). When the herbivory pressure decreases, recolonization by Fucales has been reported (Hanel, 2002; Zavodnik et al., 2002).

Most studies of habitat loss or coastal urban development only focus on local scales and short, recent periods of time. While this focus is also necessary, the preoccupation with these local and present-day drivers means that we are often not aware of the past range of species and of the regional context of local studies. In order to analyze the long-term patterns of change in the distribution of the C. crinita populations along the French Mediterranean coasts, we have used all possible available data (herbarium vouchers, published and grey literature) for comparison with the current distribution of the species investigated by field surveys. The use of historical data in marine ecology is becoming more frequent, as they provide a baseline for animal and plant populations in very slightly disturbed areas so that changes can be analysed over a long time period (Jackson et al., 2001; Sàenz-Arroyo et al., 2005; Thibaut et al., 2005, 2014, 2015a, 2015b; Lotze et al., 2010; Babalis, 2011; Husa et al., 2014; Gatti et al., 2015). Because most of the data collected over the last centuries are qualitative, the aim of this study was (i) to provide an exhaustive map of the current distribution of C. crinita over the entire French Mediterranean coast including Corsica; (ii) to compare this distribution with historical data to assess losses; (iii) to identify and analyze the possible causes of decline.

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2.4. Material and methods

2.4.1. Study area

We considered all the Mediterranean coasts of France from Cerbère (Spanish border) to Menton (Italian border), including Corsica (Fig. 1). We divided the studied area into 6 administrative regions: French Catalonia (Pyrénées-Orientales), Languedoc (Aude, Hérault, Gard), Western Provence (Bouches-du-Rhône), Eastern Provence (Var), French Riviera (Alpes-Maritimes, Principality of Monaco) and Corsica (Haute-Corse and Corse-du-Sud).

2.4.2. Data collection

Historical data

Historical records of C. crinita were analysed from published articles, unpublished reports and herbarium vouchers.

The latter are an exceptional source of data allowing verification of the identification of the specimens. In order to detect any possible misidentification, we surveyed not only specimens labelled as C. crinita, but also all the species of the genera Cystoseira and Sargassum. Overall, we surveyed 3821 vouchers of Cystoseira and Sargassum specimen held at the following Institutes (Herbaria acronyms after Thiers, 2015):

- Aix-Marseille University - Mediterranean Institute of Oceanography (HCOM): Herbarium Berner, Herbarium C.F. Boudouresque, Herbarium H. & P. Huvé, Herbarium Saint-Charles, Herbarium T. Thibaut and Herbarium M. Verlaque;

- Botanical garden of Villa Thuret, Antibes (VTA): Herbarium Villa Thuret;

- Muséum d'Histoire naturelle d'Aix-en-Provence (AIX): Herbarium Berner;

- Muséum d'Histoire naturelle d’Avignon (AV): Herbarium Requien;

- Muséum National d'Histoire naturelle de Paris (PC): Cryptogamic herbarium, General herbarium, Herbarium Bory de Saint-Vincent, Herbarium du Vaillant, Herbarium Cosson, Herbarium Feldmann, Herbarium Lamouroux, Herbarium Le Prieur, Herbarium Magne, Herbarium Mazoyer, Herbarium Montagne, Herbarium Moquin-Tandon, Herbarium R. Melin, Herbarium Sauvageau, Herbarium Schousboe and Herbarium Thuret;

- Musée Océanographique de Monaco (not indexed): Herbarium Mouret;

- Nice-Sophia Antipolis University (not indexed): Herbarium Meinesz;

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- University of Girona (HGI): Algae section;

- University of Montpellier (MPU): General herbarium, Herbarium Flahault and Herbarium Salzmann.

Cystoseira crinita was found in Herbaria as C. crinita Bory, C. crinita Duby, C. crinita (Desfontaines) Bory or Fucus crinitus Desfontaines. For each specimen, the following data were noted: locality, date of collection, taxonomic name used, and voucher number. The misidentifications were corrected.

Field work

The current distribution pattern of C. crinita was investigated by field surveys from 2010 to 2016, along the whole French Mediterranean coast (~3 000 km of shoreline measured on a map with a 1:2 500 scale) with special attention to the sites sampled by previous phycologists. The suitable habitats (very shallow sheltered upper sublittoral rocky shores) of Cystoseira crinita have been previously selected on aerial photograph (Google Earth®) in order to optimize the field surveys. The upper littoral zone was explored by snorkelling. All the C. crinita populations were geo- localised, recorded on 1:2 500 maps. Doubtful specimens were collected for checking in the laboratory using the appropriate bibliography (Hamel, 1931-1939; Gómez-Garreta et al., 2001; Cormaci et al., 2012). Vouchers are deposited in Herbarium Thibaut (HCOM).

2.4.3. GIS analyses

Each location (past or present) of C. crinita along the French Mediterranean coast was geo- localized and the past and present distribution patterns were analyzed on a GIS (Geographical Information System) database (ArcGis10®).

2.4.4. Statistical analyses

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2.5. Results

2.5.1. Historical data and current distribution

Along the whole of the French Mediterranean coasts, from the 18th century to the present, a total of 232 specimens of C. crinita were found in herbaria and 68 records were obtained, as personal communications, from investigators within our research team specially trained in the identification of the species. In addition, 132 historical records were listed in publications (Table 1). In some cases, voucher specimens correspond to published data; these two datasets can therefore slightly overlap. In the past, C. crinita was frequent on rocky coasts, at least in some areas. The current situation of C. crinita is highly variable, according to the administrative regions.

Table 1. Number of historical records of C. crinita, from the 18th century to the present, along the French Mediterranean coasts. H: Herbariums and personal communications, P: publications. In some cases, voucher specimens correspond to published data; these two datasets can therefore slightly overlap.

Century 18th 19th 20th 21th H P H P H P H P

French Catalonia 0 0 2 1 85 14 0 0 Languedoc 0 0 2 1 0 7 0 1 Western Provence 2 0 11 2 15 5 0 1 Eastern Provence 0 0 3 3 17 34 39 2 French Riviera 0 0 13 5 5 6 14 0 Corsica 0 0 12 5 22 20 58 25 Total 2 0 43 17 144 86 111 29

French Catalonia (Tables 1 & S1, Figure 1)

In French Catalonia, the oldest specimen of C. crinita dates back to 1883 and was collected at Collioure (C. Sauvageau in Herbarium Flahault - MPU). Another specimen from Banyuls, also collected by Sauvageau but not dated, probably dates from the same period (Herbarium Flahault - MPU). The majority of the other data was gathered during the 20th century, with 85 vouchers

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mainly collected by Sauvageau. Cystoseira crinita was present and abundant in Banyuls (Herbaria: Feldmann, Flahault, Mazoyer, Roger Meslin, Sauvageau and Thuret - PC; Herbarium Girona; Herbarium Mouret - Monaco; Herbarium Verlaque - HCOM) (Sauvageau, 1912; Hamel, 1931- 1939; Feldmann, 1937; Guern, 1962; Gros, 1978; Lauret, 1982) and Collioure (Herbarium Roger Melin - PC; Herbarium Meinesz - Nice-Sophia Antipolis University; Herbarium Verlaque - HCOM). The last record at Banyuls was in 1988 (Rodríguez-Prieto in Herbarium HGI-A) and at Collioure in 1989 (Rodríguez-Prieto in Herbarium HGI-A). During the field surveys, C. crinita was not found. Considering its ecological preference for very shallow and sheltered habitats which are easy to survey, very shallow and shelterd habitats, easy to survey, missing a population is quite unlikely, so that the species can be considered as extinct in French Catalonia (Figure 1).

Languedoc (Tables 1 & S1, Figure 1) In Languedoc, historical records were scarce. The oldest data were from Sète in 1834 (Herbarium Salzmann - MPU) and in 1842 (Agardh, 1842). In the 19th century, an undated voucher was recorded at Cap d’Agde (Herbarium Moquin-Tandon - PC). The last record at Sète was in 1842 (Agardh, 1842). During the 20th century, C. crinita was only recorded at Cap d’Agde (Lauret, 1974, 1982; Satra, 1998; Richard, 1999). Currently, C. crinita was present at two localities in Cap d’Agde, La Grande Conque and Brescou, but the populations occupied only 1-2 m² and were surrounded by hundreds of sea urchins, Paracentrotus lividus and Arbacia lixula (Lauret & Verlaque, 2013).

Western Provence (Tables 1 & S1, Figure 2)

The two oldest specimens were collected in 1700, at Marseille, by Joseph Pitton de Tournefort, the botanist of the king of France, Louis XIV (Herbaria: Lamouroux and Vaillant - PC). During the 19th century, 13 specimens were recorded between 1815 and 1892 at Marseille (Herbaria: Cryptogamic herbarium, General herbarium, Herbaria Schousboe and Thuret - PC; General herbarium - MPU; Herbarium Requien - AV; Herbarium Saint-Charles - HCOM) (Bornet, 1892; Giraudy in Hamel, 1931-1939). During the 20th century, we listed 9 records between 1975 and 1978, at Martigues-Ponteau (Herbarium Verlaque - HCOM) (Verlaque, 1977), 2 in 1978 at Sainte- Croix beach, La Couronne (Herbarium Verlaque - HCOM), 2 in 1954 and 1980 at Sausset-les-Pins (Herbaria: Huvé and Verlaque - HCOM), 2 in 1979 and 2010 at Carry-le-Rouet (Herbarium Verlaque - HCOM) (Astruch et al., 2011), 4 between 1942 and 1982 at Marseille (Herbaria Berner - AIX, Huvé - HCOM) (Bellan-Santini, 1964; Lauret, 1982), 1 in the Bay of Cassis in 1993 (Charbonnel et al., 1993) and 1 in the Calanque d’En-Vau in 1998 (Augier et al., 1998). During the field surveys, no individuals were observed at Martigues-Ponteau, Marseille and Cassis. Only four populations of a few individuals were found, two at Sausset-les-Pins, one at Carry-le- Rouet and the last one at Ensuès-la-Redonne (Figure 2).

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Eastern Provence (Tables 1 & S1, Fig. 3)

The oldest historical record dates back to 1821 at Sainte-Maxime (Raphélis in General Herbarium – MPU; Raphélis, 1924). During the 19th century, Cystoseira crinita has been recorded in two additional localities in Eastern Provence: Toulon (Agardh, 1842) and Porquerolles Island (Jahandiez, 1929). During the 20th and 21st centuries, the records and collections were numerous along the whole of the Eastern Provence coasts, with 48 and 40 records, respectively.

During the 20th century, numerous localities have been recorded: Saint-Cyr-sur-Mer (Herbarium Boudouresque - HCOM), Six-Four-les-Plages (Herbarium Huvé – HCOM) (Augarde & Molinier, 1964; Bellan-Santini, 1964; Chaix et al., 1976; Menioui, 1983), Le Brusc (Herbarium Verlaque - HCOM), La Seyne-sur-Mer (Herbaria: Feldmann and Magne – PC) (Gadea, 1967), Saint-Mandrier (Vignes, 1968), Toulon (Herbarium Feldmann - PC; Herbarium Verlaque – HCOM) (Agardh, 1842; Mouret, 1911; Hamel, 1931-1939; Astier, 1975; Verlaque & Tiné, 1979), Le Pradet (Herbarium Verlaque – HCOM) (Francour et al., 1997), Giens (Boudouresque, 1971), Porquerolles Island (Jahandiez, 1929; Augier, 1978, 1981, 1982), Port-Cros Island (Augier et al., 1966; Augier & Boudouresque, 1967, 1970a, 1970b; Belsher et al., 1976; Menioui, 1983; Augier, 1985), Bagaud Island (Augier et al., 1966; Belsher et al., 1976), Levant Island (Herbarium Boudouresque - HCOM), Sainte-Maxime (General herbarium – MPU) (Raphélis, 1924), Les Issambres (Herbaria: Huvé and Verlaque – HCOM) (Pellegrini & Pellegrini, 1970, 1972), Saint-Raphaël (General Herbarium – MPU) (Coppejans, 1972). During the 21st century, in 2002, Bernard et al. (2002) reported the presence of C. crinita in 4 localities at Six-Four-les-Plages, and in 2006, Ruitton et al. (2007) reported the presence of the species from Levant Island. During the current survey, several records of C. crinita were noted along the coastline of eastern Provence. The situation is quite different from those of the three previously cited administrative regions: C. crinita populations are still well established in Eastern Provence (Figure 3), locally forming dense stands.

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Figure 1. Cystoseira crinita in French Catalonia and Languedoc. White circle = still present in an historical location; black circle = new location; black cross = extinct in an historical location. Dates in boldface: field survey data.

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Figure 2. Cystoseira crinita in Western Provence. White circle = still present in an historical location; black circle = new location; black cross = extinct in an historical location. Dates in boldface: field survey data.

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Figure 3. Cystoseira crinita in Eastern Provence. White circle = still present in an historical location; black circle = new location; black cross = extinct in an historical location. Dates in boldface: field survey data.

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French Riviera (Tables 1 and S1, Figure 4)

The two oldest records of C. crinita on the French Riviera coasts date back to 1824 and 1826 and were collected at Nice (Herbaria: Bory de Saint-Vincent and Thuret - PC). In the 19th century, voucher specimens and records originate from Golfe-Juan (Herbarium Saint- Charles - HCOM), Antibes (Herbaria: Cosson, Thuret and Sauvageau– PC) (Bornet and Flahault, 1883; Thuret and Bornet in Hamel, 1931-1939), Nice (Herbaria: Bory de Saint-Vincent, Lamouroux, Montagne, Thuret – PC) (Duby, 1830; Agardh, 1842; De Notaris in Hamel, 1931- 1939) and Villefranche-sur-Mer (Herbarium Thuret - PC). At the beginning of the 20th century, C. crinita was present at Antibes (Herbarium Villa Thuret - VTA; Herbarium Feldmann - PC) (Ollivier, 1929), Saint-Jean-Cap-Ferrat (Camous, 1912), Beaulieu-sur-Mer (Ollivier, 1929; Ollivier in Hamel, 1931-1939) and Cap-d'Ail (Ollivier, 1929). Ollivier (1929) mentioned the species as abundant between Juan-les-Pins and Le Croton in the western part of Antibes and in the Bay of Beaulieu. In the 1960s, the species was collected at Saint- Jean-Cap-Ferrat (Herbarium Meinesz - Nice-Sophia Antipolis University). In this survey, a few individuals have been found near the Mouret Rouge harbour (Cannes), a few square meters below the monastery of Saint-Honorat Island, and a few individuals were found at Sainte-Marguerite Island. In the western part of Antibes, over a few dozen square meters, C. crinita was mixed with C. barbata (Stackhouse) C. Agardh, C. compressa (Esper) Gerloff & Nizamuddin, C. jabukae Ercegović and C. sauvageauana Hamel. At the Pointe de l'Ilette, the species occurred in a single rock pool. We also observed a few heavily grazed individuals in shallow waters at Rumpa Talon (Saint-Jean-Cap-Ferrat) and at Eze-sur-Mer. Overall, it no longer occurs at most of the historical sites, and where still occurring, populations have become fragmented and have dramatically declined to a few individuals.

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Figure 4. Cystoseira crinita on the French Riviera coast. White circle = still present in an historical location; black circle = new location; black cross = extinct in an historical location. Dates in boldface: field survey data.

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Corsica (Tables 1 and S1, Figure 5)

The oldest record dates back to 1822 at Calvi, with a specimen held in Herbarium Requien (AV). During the 19th century, C. crinita was recorded from Corsica without specific locality (Herbarium Montagne - PC; Herbarium Requien - AV; General Herbarium – MPU) (Duby, 1830; Duby in Agardh, 1842), and from Bastia (Debeaux, 1873), Bonifacio (Fauché in Hamel, 1931-1939), Ajaccio (Herbarium Requien - AV) and Calvi (Herbarium Requien - AV; Herbaria: Bory de Saint-Vincent and Thuret – PC) (Soleirol in Hamel, 1931-1939). As in Eastern Provence, since the 19th century, the records and collections have continued to be numerous along the Corsican coast, with 142 data. During the 20th century, C. crinita was found at several localities: Lavezzi Archipelago (Herbarium Verlaque - HCOM; Herbarium Meinesz - Nice-Sophia Antipolis University) (Frick et al., 1996), Piantarella, Bonifacio (Herbarium Verlaque - HCOM), Ajaccio (Herbarium Feldmann – PC) (Leblond, 1924; Hamel, 1931-1939), La Parata, Ajaccio (Herbaria: Boudouresque and Verlaque - HCOM), Galeria (Herbarium Meinesz - Nice- Sophia Antipolis University; Herbarium Verlaque - HCOM), Calvi (Herbarium Feldmann – PC) (Clarisse, 1980-1981, 1984; Janssens, 1991; Janssens et al., 1993), between Punta Guale and Capo Cavallo, Calenzana (Herbarium Feldmann - PC), Fornali (Saint-Florent), Farinole, Centuri, Rogliano (Maccinaggio), Cagnano (Porticciolo), Pietracorbara (Molinier, 1960; Boudouresque & Perret, 1977), Cap Corse, Brando (Erbalunga) and Bastia (Deleuil & Molinier, 1964). Several historical localities have been recorded during the 21st century by other authors and the field surveys: Lavezzi Archipelago (Sales, 2010), Piantarella (Bonifacio) (Sales, 2010), Bonifacio (E. Ballesteros pers. comm.), Galeria (Sales, 2010), Calvi (Sales, 2010; Blanfuné & Thibaut, 2011), Fornali (Saint-Florent), Farinole, Centuri, Rogliano (Maccinaggio), Cagnano (Porticciolo), Pietracorbara (Sales & Ballesteros, 2009; Blanfuné & Thibaut, 2011), Brando (Erbalunga). In addition to these sites, new localities have been recorded at Porto-Vecchio (Palombaggia), Zonza, Bonifacio (Crucetti, la Tonarra, Pianotolli, Rondinara, Sant’Amanza and Ventilegne) (Sales, 2010; E. Ballesteros pers. comm.), Sartène (Roccapina), Tizzano, Sagone, Cargèse (Sales, 2010; E. Ballesteros pers. comm.), Porticcio (Blanfuné & Thibaut, 2011), Scandola (Osani) (Francour et al., 2002; Sales, 2010), Sant’Ambrogio (Sales, 2010), Ile Rousse (Blanfuné & Thibaut, 2011), Ostriconi (Sales, 2010; Blanfuné & Thibaut, 2011), Nonza, Barrettali, Baraggio (Blanfuné & Thibaut, 2011), Rogliano and Meria. During the field surveys, C. crinita was still frequent in Corsica, where it was found everywhere in suitable habitats. Cystoseira crinita was found at all previously known localities, except four localities: Ajaccio, Punta Parrata (Ajaccio), Punta Guale (Calenzana) and Bastia.

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Figure 5. Cystoseira crinita in Corsica. White circle = still present in an historical location; black circle = new location; black cross = extinct in an historical location. Dates in boldface: field survey data.

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2.5.2. Impact of anthropogenic pressures

The status of C. crinita populations and the putative causes of decline conspicuously differ between the administrative regions considered. As far as pollution is concerned, on the whole littoral there was no clear relationship between pollution (sewage outfalls, rivers) and the decline of C. crinita (Figure 6, Table 2).

Figure 6. Two-dimensional nMDS ordination plot and correlation vectors (Spearman) in each administrative region according to the current status and the major putative causes of decline (habitat destruction, overgrazing by sea-urchins, rivers and sewage outfall) of each historical locality. 2D stress: 0.

Table 2 Change in historical localities of C. crinita (still present or disappeared, %) and the major putative cause of decline, along the Mediterranean coasts of France. Number Still Absent (%) of present historical (%) Habitat Rivers and localities destruction Grazing Sewage (%) (%) outfall (%) Total (%) French Catalonia 104 0 1 99 0 100 Languedoc 9 0 33 67 0 100 Western Provence 35 9 71 20 0 81 Eastern Provence 56 77 16 7 0 23 French Riviera 29 52 48 0 0 48 Corsica 59 78 15 7 0 22

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In French Catalonia, there is a high probability that populations of C. crinita could be considered as extinct; 99% of historical localities are no longer occupied because of grazing by sea urchins and 1% because of habitat destruction (Figure 6, Table 2). In Languedoc and Western Provence, populations of C. crinita have been driven close to extinction. Only a few individuals of C. crinita persist at Cap-d’Agde and near Marseille; 100% and 81% of historical localities are no longer occupied, with, respectively, 33% and 71% because of habitat destruction, 67% and 20% by grazing, and 0% and 9% are still occupied, respectively (Figure 6, Table 2). Along the coast of the French Riviera, 48% of the historical localities are no longer occupied and the main cause of decline is habitat destruction (Figure 6, Table 2). Cystoseira crinita is still present but not in dense populations; the species no longer plays an ecosystemic role. C. crinita stands can therefore be considered as functionally extinct. Finally, in Corsica and Eastern Provence, C. crinita is still frequent in dense and stable populations. More than 75 % of the historical localities are still occupied and new populations have been located. (Figure 6, Table 2).

2.6. Discussion

For the first time, an exhaustive map of the distribution of C. crinita populations has been realized at very local scale (2:2500) over the entire French Mediterranean coast, including Corsica. Thus, a general view of its current distribution in the north-western Mediterranean Sea is now available. Similar studies have been carried out at the same scale for Cystoseira amentacea (Thibaut et al., 2014) and, at regional scale, for several species of Fucales (Thibaut et al., 2005, 2015a, 2015b, 2015c). The current distribution of C. crinita has been compared with the historical data obtained from a comprehensive analysis of all available literature, grey literature and herbarium vouchers since 1700. Unfortunately, C. crinita is facing a drastic decline on the continental coast, up to local extinction (French Catalonia), near extinction (Languedoc and western Provence), or functional extinction (French Riviera). However, the populations of C. crinita appear to be still stable and healthy in Eastern Provence and in Corsica (Table 3), as already reported for Cap-Corse, Corsica (Sales, 2010).

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Table 3. Changes in the status of C. crinita along the Mediterranean coasts of France. Taxon Before After Anthropocene Current status Comment Anthropocene* (1964 through (2003 through (1964) 2003) 2015) French Catalonia Frequent Present Absent Extinct Languedoc Frequent Present Rare Near-extinct Western Provence Frequent Rare Rare Near-extinct Eastern Provence Frequent Frequent Frequent Stable French Riviera Frequent Present Present Functionally extinct Corsica Frequent Frequent Frequent Stable * sensu Lewis and Maslin (2015)

Lewis & Maslin (2015) discussed two possible dates, 1610 and 1964, for the start of the Anthropocene period, that is the period during which human activities have been significantly altering the Earth’s ecosystems. In the present study, we noted a significant decline of the number of C. crinita populations along the French Mediterranean coasts since 1964 (Table 3). Several authors have emphasized large-scale declines of Cystoseira spp. throughout the Mediterranean Sea (e.g. Munda, 1974, 1982, 1993; Boudouresque, 2003; Thibaut et al., 2005, 2015a, 2015b; Devescovi & Iveša, 2007; Airoldi et al., 2008; Falace et al., 2010; Maćic et al., 2010; Fraschetti et al., 2011; Giakoumi et al., 2012; Sala et al., 2012; Bianchi et al., 2014; Templado, 2014). To date, only one species, C. amentacea, has been recognized as being more stable than previously expected (Thibaut et al., 2014, 2015a). The health of shallow water Cystoseira species thriving in sheltered areas depends on a wide range of factors, including geomorphological features, wave exposure and anthropogenic pressures (Sales & Ballesteros, 2009), so the possible causes of decline of C. crinita populations are multiple and possibly cumulative. However, the increase in turbidity, boat anchoring and fishing can be excluded because of the very shallow habitat of the species. The disappearance of habitat-forming macroalgae such as Fucales has been frequently attributed to urban pollution and eutrophication has often been implicated in their decline (Arnoux & Bellan-Santini, 1972; Belsher, 1977; Soltan et al., 2001; Arévalo et al., 2007; Pinedo et al., 2007; Coleman et al., 2008; Connell et al., 2008; Sales, 2010), although other contaminants such as trace elements (‘heavy metals’), herbicides, insecticides, halogens or polychlorinated biphenyls (PCBs) resulting from agriculture and industrial activities could also be involved (Boyle, 1984). The apparent absence of any relationship between telluric pollution (sewage outfalls and rivers) and the decline of C. crinita could result from the fact that most historical records are posterior to the untreated pollution of big cities and rivers. However, locally (e.g. Cap d’Agde, Languedoc), the massive spread of mussel beds since the early 21st century seems to threaten the vestigial populations of C. crinita (M. Verlaque, unpubl. data), as already observed for Cystoseira mediterranea (Thibaut et al., 2015b). As far as modern urban outfalls are concerned, it seems that their impact on shallow water Cystoseira species is less severe than previously expected. In the future, this anthropogenic pressure should continue to decrease over time with the increasing number and efficiency of sewage treatment plants. A link between the decrease of eutrophication and the recovery of some Cystoseira species,

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including C. crinita, has been demonstrated for the west Istrian coast of the Northern Adriatic (Iveša & Djakovac, 2015). Very locally, a cause of disappearance of C. crinita could be harvesting for teaching purposes, as at Collioure and Nice where the populations of rock pools have suffered repeated sampling by teachers and students for decades. On a broad scale, the most severe and irreversible cause of decline is habitat destruction. For example, on the French Riviera coast, 19 % of the shallow waters down to 10 m depth have been irremediably destroyed by road enlargement, ports, dykes, jetties, embankments, artificial beaches, urbanization and airport constructions (Meinesz et al., 2013). The second major cause of decline of C. crinita along the French Mediterranean coasts is overgrazing by the sea-urchins P. lividus and A. lixula. Paracentrotus lividus is known to feed preferentially on Cystoseira spp., while A. lixula grazes on turf and encrusting species, including plantlets, and thus prevents new settlements (Verlaque & Nédélec, 1983; Verlaque, 1984; Knoepffler-Péguy et al., 1987; Frantzis et al., 1988; Hereu et al., 2008; Wangensteen et al., 2011; Boudouresque & Verlaque, 2013). A major cause of the spread of sea-urchins is the reduction of populations of predators (mainly Labridae and Sparidae) due to overfishing (Sala et al., 1998; Hereu, 2006; Hereu et al., 2005, 2008). Other causes, independent of predator populations, have been suggested, such as the success of sea urchin recruitment (Hereu et al., 2004). Depth gradients in herbivory can strongly contribute to the vertical distribution of macrophytes by limiting the downward distribution of species (Witman, 1987; Morrison, 1988; Ruitton et al., 2000). Thus, even in localities where populations of C. crinita have remained stable (Eastern Provence and Corsica), their downward distribution was restricted to 1 meter depth by sea urchin grazing. In the most severe cases, over-grazing by sea urchins has led to populations of C. crinita becoming extinct. Finally, we assessed the status of Cystoseira crinita, according to the IUCN Red List criteria (IUCN, 2012). This taxon has not yet been assessed for the IUCN Red List: ‘Not Evaluated’ (NE) (IUCN, 2016). In the light of the comparison between historical localities and the current localities, and the knowledge of anthropogenic pressures at each locality, we propose the status of C. crinita for the 3 French administrative regions. In the region named Languedoc-Roussillon (French Catalonia and Languedoc), C. crinita should be classified as ‘Critically Endangered’ (CR) under IUCN criteria CR A2ac, near to ‘Regionally Extinct’ (RE), because the only two surviving populations (out of 113) occupied only 1-2 m² and were surrounded by hundreds of sea urchins, Paracentrotus lividus and Arbacia lixula (Lauret & Verlaque, 2013). In the region Provence-Alpes-Côte-d’Azur (Western Provence, Eastern Provence and French Riviera), C. crinita should be classified as ‘Vulnerable’ (VU) under IUCN criteria VU A2ac. Finally, in Corsica, C. crinita should be classified as ‘Least Concern’ (LC) under IUCN criteria (IUCN, 2012). There are only a very few algal species in the world for which the conservation status has been properly assessed, basically due to lack of historical data. Information provided here could be used as a basis for improving the evaluation of the conservation status of Cystoseira crinita, an ecologically important species and a regionally protected marine algae (Barcelona Convention; UNEP/MAP, 2009).

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Acknowledgements This work was funded by the Agence de l'Eau Rhône Méditerranée & Corse, Pierre Boissery. We are indebted to Michèle Boudouresque for bibliographical assistance and Eric Pironeau for technical assistance at sea. We thank the curators of the following herbaria we visited: Muséum National d'Histoire Naturelle (B. Dennetiere and B. de Reviers), Villa Thuret (C. Ducatillon), Muséum d'Histoire Naturelle d'Aix-en-Provence (C. Delnatte, M. Durand), Muséum d'Histoire Naturelle de Toulon (L. Charrier), Muséum d'Histoire Naturelle d'Avignon (P. Moulet), Herbier de l'Université de Montpellier 2 (V. Bourgade), Muséum d'Histoire Naturelle de Nice (B. Rollier) and Musée Océanographique de Monaco (M. Bruni). Thanks are due to Michael Paul for proof- reading the English. Finally, the authors are endebted to three anonymous reviewers for improvements of the initial version of the manuscript.

2.7. Supplementary materials

Supplementary materials to

The fate of Cystoseira crinita, a forest-forming Fucale (Phaeophyceae, Stramenopiles), in France (North Western Mediterranean Sea)

Blanfuné A., Boudouresque C.F., Verlaque M., Thibaut T.

Table S1. Records of C. crinita along French Catalonia, Languedoc, eastern Provence, western Provence, French Riviera and Corsica. ‘Town’ means ‘commune’, the smallest administrative district in France, either a town or a village. ‘Location’ means the name of the place, as reported by the author(s); it can be a large area (hundreds of kilometers), or a tiny hamlet, locatable or not on a current map; the authors’ spellig of the locality has been respected, even if it has changed today; the authors’ ae of the locality is respected, even if it is obviously misapplied (e.g. 'Montpellier', which is not a coastal city). The names of the herbaria, the texts handwritten by the collector on the voucher and the texts written in the publications were not translated into English, where English was not the original language (columns ‘Location’ and ‘Reference’).

French Catalonia

Year Town Location References 19th Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Hamel, 1931-1939 Mer 19th Banyuls-sur- Ile Grosse, Banyuls Sauvageau in Herbier Flahault, Classeur 31, C1-31, Herbier Mer Montpellier Université (MPU) 1883 Collioure Plage de la batterie Sauvageau in Herbier Flahault, Classeur 31, C1-31, Herbier d'En-Soune Montpellier Université (MPU) 1988- Banyuls-sur- Banyuls UdG Herbarium, University of Girona 1989 Mer

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1905- Banyuls-sur- Anse du Sana Sauvageau, 1912 1911 Mer 1905- Banyuls-sur- Anse du Sana Sauvageau, 1912 1911 Mer 1905- Banyuls-sur- Devant Laboratoire Sauvageau, 1912 1911 Mer Arago 1905- Banyuls-sur- La Ginestière Sauvageau, 1912 1911 Mer 1905 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Thuret, Algues de la Méditerranée, Mer PC0594314, TA7388, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1905 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519903, Mer SA5175, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1905 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519904, Mer SA5176, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1906 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519925, Mer SA5137, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1906 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519924, Mer SA5138, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1906 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519922, Mer SA5135, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1906 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Thuret, Algues de la Méditerranée, PC0594319, TA7389, Mer Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1906 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519923, Mer SA5136, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1906 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Flahault, Classeur 31, C1-31, Herbier Mer Montpellier Université (MPU) 1906 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519905, Mer SA5151, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1906 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519906, Mer SA5152, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1906 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519916, Mer SA5162, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Flahault, Classeur 31, C1-31, Herbier Mer Montpellier Université (MPU) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Flahault, Classeur 31, C1-31, Herbier Mer Montpellier Université (MPU) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Villa Thuret, Liasse Fucacées, Jardin Mer Botanique de la Villa Thuret (VTA) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519928, Mer SA5142, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519930, Mer SA5143, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519934, Mer SA5147, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Thuret, Coll. Lamouroux, Algues de la Mer Méditerranée, PC0594318, TA7390, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519926, Mer SA5139, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519935, Mer SA5148, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519936, Mer SA5149, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519932, Mer SA5145, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519933, Mer SA5146, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519937, Mer SA5150, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519931, Mer SA5144, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519927, Mer SA5140, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519929, Mer SA5141, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Flahault, Classeur 31, C1-31, Herbier Mer Montpellier Université (MPU) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519900, Mer SA5172, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519901, Mer SA5173, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519902, Mer SA5174, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1907 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Thuret, Algues de la Méditerranée, Mer PC0594325, TA7397, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1908 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519912, Mer SA5158, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1908 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519913, Mer SA5159, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1908 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519914, Mer SA5160, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1908 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519915, Mer SA5161, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1908 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Thuret, Algues de la Méditerranée, Mer PC0594320, TA7392, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1908 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Thuret, Algues de la Méditerranée, Mer PC0594317, TA7391, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1908 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Thuret, Algues de la Méditerranée, PC Mer 0594320, TA7392, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1909 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Mouret, part n°0011099, montée sous verre, Musée Mer Océanographique de Monaco 1909 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519889, Mer SA5163, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1909 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519896, Mer SA5168, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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|Partie 2 - Chapitre 2

1909 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519897, Mer SA5169, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1909 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519899, Mer SA5171, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1909 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519894, Mer SA5166, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1909 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519895, Mer SA5167, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1909 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519893, Mer SA5165, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1909 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Thuret, Algues de la Méditerranée, PC0594323, TA7395, Mer Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1909 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Flahault, Classeur 31, C1-31, Herbier Mer Montpellier Université (MPU) 1909 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519898, Mer SA5170, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1909 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519892, Mer SA5164, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1909 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Thuret, Algues de la Méditerranée, Mer PC0594321, TA7393, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519919, Mer SA5132, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519920, Mer SA5133, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519921, Mer SA5134, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519917, Mer SA5130, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519918, Mer SA5131, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519907, Mer SA5153, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519908, Mer SA5154, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519911, Mer SA5157, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519910, Mer SA5156, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519909, Mer SA5155, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Thuret, Algues de la Méditerranée, Mer PC0594322, TA7394, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Thuret, Algues de la Méditerranée, Mer PC0594324, TA7396, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519940, Mer SA5124, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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|Partie 2 - Chapitre 2

1910 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519941, Mer SA5125, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 Banyuls-sur- Banyuls Sauvageau in Herbier Thuret, Algues de la Méditerranée, Mer PC0594317, TA7391, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1911 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519939, Mer SA5123, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1911 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Algues de la Méditerranée, PC0519938, Mer SA5122, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1926 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Sauvageau, Muséum national d'histoire naturelle de Paris Mer (PC) 1927 Banyuls-sur- Anse de las Elmes, Herbier Feldmann, PC0501314, FAB4216, Muséum national Mer Banyuls d'histoire naturelle de Paris (PC) 1927 Banyuls-sur- Anse de las Elmes, Herbier Feldmann, Algues Marines, PC0501319, FAB4221, Mer Banyuls Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1927 Banyuls-sur- Baie du Troc, Banyuls Herbier Feldmann, PC0501315, FAB4217, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) 1929 Banyuls-sur- Anse de las Elmes, Herbier Feldmann, PC0501318, FAB4220, Muséum national Mer Banyuls d'histoire naturelle de Paris (PC) 1931 Banyuls-sur- Ile Grosse, Banyuls Herbier Feldmann, Algues de la Méditerranée, PC0501330, Mer FAB4231, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1933 Collioure Collioure Feldmann and Davy de Virville, 1933 1937 Collioure Collioure Feldmann, 1937a 1937 Banyuls-sur- Anse du troc, Banyuls Herbier Mazoyer, Algues Marines, PC0501329, FA4232, Muséum Mer national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1937 Banyuls-sur- Anse du Troc Feldmann, 1937a Mer 1937 Banyuls-sur- Ile Grosse Feldmann, 1937a Mer 1937 Banyuls-sur- Anse des Elmes Feldmann, 1937a Mer 1950 Banyuls-sur- Anse du Troc Herbier Roger Meslin, liasse Algues marines, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) 1950 Collioure Collioure Herbier Roger Meslin, liasse Algues marines, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1962 Banyuls-sur- Banyuls, espèce Guern, 1962 Mer abondante sur la côte des Albères 1965 Collioure Collioure Herbier Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, E.A. 4228 ECOMERS, Université de Nice Sophia Antipolis 1967 Collioure Collioure Herbier Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, MPCYS1003, E.A. 4228 ECOMERS, Université de Nice Sophia Antipolis 1975 Banyuls-sur- Banyuls Boudouresque in Herbier Verlaque, Aix Marseille Université, Mer CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1976 Collioure Collioure Herbier Verlaque, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1978 Banyuls-sur- Anse du Sana Gros, 1978 Mer 1978 Banyuls-sur- Ile Grosse au coin sud- Gros, 1978 Mer ouest de la jetée

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|Partie 2 - Chapitre 2

1981 Collioure Collioure Herbier Verlaque, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1982 Banyuls-sur- Banyuls Lauret, 1982 Mer 1987 Banyuls-sur- Ile Grosse Knoepffler-Péguy et al., 1987 Mer

Languedoc

Year Town Location References 19th Agde Agde Herbier Moquin Tandon in Herbier Général, PC0535309, AB13266, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1834 Sète Cette Herbier Salzmann in Herbier Général, Classeur 44, Pochette C. selaginoides, Herbier Montpellier Université (MPU)

1842 Sète Cette Agardh, 1842 1974 Agde Grande Conque Lauret, 1974 1974 Agde Le Môle d'Agde Lauret, 1974 1982 Agde La grande Conque Lauret, 1982 1982 Agde Rochelongue Lauret, 1982 1982 Agde Agde Satra, 1998 1999 Agde Le Môle d'Agde Richard, 1999 1999 Les Falaises, sentier Richard, 1999 Agde sous-marin 1999 Agde La Grande Conque Richard, 1999 2013 Agde La grande Conque Lauret and Verlaque, 2013 2013 Agde Brescou Lauret and Verlaque, 2013

Western Provence

Year Town Location References 1700 Marseille De l'archipel Herbier du Vaillant in Herbier Général, PC0535295, AB13284, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1700 Marseille en insula naxo de Tournefort in Herbier Lamouroux, liasse non intégrée dans Herbier l'Archipel Général, PC0146230, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 19th Marseille Golfe de Marseille Giraudy in Hamel, 1931-1939 19th Marseille Marseille Schousboe in Herbier Général, PC0535292, AB13282, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1815 Marseille Marseille Schousboe in Herbier Général, Classeur 42, Herbier Montpellier Université (MPU) 1815 Marseille Marseille Herbier Schousboe, PC 0535292, AB13282, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1833 Marseille Marseille Le Normand in Herbier Général, Classeur 42, Herbier Montpellier Université (MPU) 1839 Marseille Marseille Solier in Herbier Requien, Liasse 631 Algues, Liasse Cystoseira 106, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV)

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|Partie 2 - Chapitre 2

1843 Marseille Marseille Le Normand in Herbier Thuret, PC0594334, TA7384, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1846 Marseille Marseille Herbier Saint Charles, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1846 Marseille Marseille Herbier Saint Charles, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1854 Marseille Marseille Algae Schousboe in Herbier Thuret, PC0594333, TA7385, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1854 Marseille Marseille Giraudy in Herbier Thuret, PC0594332, TA7383, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1867 Marseille Marseille Herbier Cryptogamique, Herbibaud 11 decembre 1905, PC0487526, AB5951, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1892 Marseille Golfe de Marseille Bornet, 1892 1942 Marseille Calanque de Morgiou, Herbier Berner, Part II, Muséum d'histoire naturelle d'Aix-en- Marseille Provence (AIX) 1954 Sausset-les- Sausset-les-Pins Herbier Huvé, H1191, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Pins IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1960 Marseille Marseille Herbier Huvé, H1195, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1962 Marseille Calanque de la Crine, Bellan-Santini, 1964 île du Frioul 1975 Martigues Ponto, Martigues Herbier Verlaque, H5181, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1975 Martigues Ponto, Martigues Herbier Verlaque, H5182, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1975 Martigues Ponto, Martigues Herbier Verlaque, H5183, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1975 Martigues Ponto, Martigues Herbier Verlaque, H5184, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1975 Martigues Ponto, Martigues Herbier Verlaque, H5185, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1975 Martigues Ponto, Martigues Herbier Verlaque, H5187, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1975 Martigues Ponto, Martigues Herbier Verlaque, H5188, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1976 Martigues Ponto, Martigues Verlaque, 1977 1978 Martigues Ponto, Martigues Herbier Verlaque, H5186, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1978 Martigues Plage de Sainte Croix, Herbier Verlaque, H5189, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, La Couronne IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1978 Martigues Plage de Sainte Croix, Herbier Verlaque, H5190, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, La Couronne IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

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1979 Carry-le- Dans la réserve entre Herbier Verlaque, H5192, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Rouet le Cap Rousset et la IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) plage Tamaris 1980 Sausset-les- Sausset-les-Pins Herbier Verlaque, H5191, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Pins IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1982 Marseille Marseille Lauret, 1982

1993 Cassis Baie de Cassis Charbonnel et al., 1993 1998 Cassis Calanque d'En Vau Augier et al., 1998 2010 Martigues Calanque à droite du Astruch et al., 2011 Cap Rousset

Eastern Provence

Year Town Location References 1821 Sainte- Sainte-Maxime Raphèlis, 1924b Maxime 1842 Toulon Toulon Agardh, 1842 < 1885 Hyères, île de Porquerolles Abbé Ollivier in Jahandiez 1929, Catalogue de la Flore de l'île de Porquerolles Porquerolles. Marseille, Cayer, in-8°. Ce travail fut d'abord publié dans le Bulletin de la Société d'Horticulture et de Botanique de Marseille, 1884, 223 et 252, 1885 p37 et 208. La société ayant fait un tiré à part, en 1885, n'a pas continué l'impression du catalogue du bulletin. 1899 Sainte- Sainte-Maxime, Raphèlis in Herbier Général, Classeur 42, Herbier Montpellier Maxime rochers de la plage Université (MPU)

1899 Sainte- Sainte-Maxime, Raphèlis in Herbier Général, Classeur 41, Herbier Montpellier Maxime rochers de la plage Université (MPU)

1911 Toulon Cap Brun, Toulon, Mouret, 1911 rejetée 1914 Hyères, île de Porquerolles Ollivier in Jahandiez, 1914 Porquerolles 1913 Saint-Raphaël rochers des calanques Herbier Raphèlis in Herbier Général, Classeur 44, Pochette C. en dessous de la gare, myriophylloides, Herbier Montpellier Université (MPU) Le Trayas 1928 La Seyne-sur- Sainte Elme Herbier Feldmann, PC0501317, FAB4219, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) 1928 Toulon Cap Brun, Toulon Herbier Feldmann, PC0501316, FAB4218, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1929 Hyères, île du Calanque de l'Ane, Le Herbier de Mr Henry in Herbier Boudouresque, H1926, Aix Levant Levant Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1929 Hyères, île du Calanque de l'Ane, Le Herbier de Mr Henry in Herbier Boudouresque, H1926, Aix Levant Levant Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1931- Toulon Toulon Hamel, 1931-1939 1939

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1962 Six-Four-les- Extrême sud Petit Bellan-Santini, 1964 Plages Gaou 1962 Six-Four-les- Extreme ouest du Bellan-Santini, 1964 Plages grand Gaou 1963 La Seyne-sur- La Seyne-sur-Mer Herbier Magne numérisé, PC0466081, n°1284, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) 1964 Six-Four-les- Petit Gaou Augarde and Molinier, 1964 Plages 1965 Saint-Cyr- La Madrague, Les Herbier Boudouresque, H528, Aix Marseille Université, sur-Mer Lecques CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1965 Saint-Cyr- La Madrague, Les Herbier Boudouresque, H529, Aix Marseille Université, sur-Mer Lecques CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1965 Saint-Cyr- La Madrague, Les Herbier Boudouresque, H530, Aix Marseille Université, sur-Mer Lecques CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1966 Hyères, île de Bagaud Augier et al., 1966 Bagaud 1966 Hyères, île de Baie de la Palud Augier et al., 1966 Port-Cros 1966 Roquebrune- Les Issambres Pellegrini & Pellegrini, 1970, 1972 sur-Argens 1967 La Seyne-sur- Plateau côtier situé au Gadea, 1967 Mer sud du port, Saint- Elme 1967 Six-Four-les- Le grand Gaou, Le Herbier Huvé, H1190, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Plages Brusc IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1967 Hyères, île de Port-Cros : Ilot du Augier and Boudouresque, 1967 Port-Cros Rascas, Hyères 1967 Hyères, île de Port-Cros Augier and Boudouresque, 1967 Port-Cros 1967 Roquebrune- Les Issambres Pellegrini and Pellegrini, 1970, 1972 sur-Argens 1968 Saint- Baie de Calavas Vignes, 1968 Mandrier 1968 Roquebrune- Les Issambres Herbier Huvé, H1193, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, sur-Argens IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1968 Roquebrune- Les Issambres Herbier Huvé, H1192, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, sur-Argens IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1968 Roquebrune- Les Issambres Herbier Huvé, H1194, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, sur-Argens IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1968 Roquebrune- Les Issambres Pellegrini and Pellegrini, 1970, 1972 sur-Argens 1969 Hyères, île de baie de Port-Cros Augier and Boudouresque, 1970a Port-Cros 1969 Hyères, île de Port-Man Augier and Boudouresque, 1970b Port-Cros

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|Partie 2 - Chapitre 2

1969 Roquebrune- Les Issambres Herbier Verlaque, H5175, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, sur-Argens IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1971 Giens Pointe des Terres Boudouresque, 1971a rouges 1971 Giens Port du Niel Boudouresque, 1971a 1971 Giens Tour fondue Boudouresque, 1971a 1970- Saint-Raphaël Cap du Dramont Coppejans, 1972 1972 1975 Toulon Sous le fort Saint- Astier, 1975 Louis 1976 Six-Four-les- Petit Gaou Chaix et al., 1976 Plages 1976 Hyères, île de Anse de Bon Renaud Augier, 1978 Porquerolles et Plage d'Argent 1976 Hyères, île de Bagaud Belsher et al., 1976 Bagaud 1976 Hyères, île de Port-Cros Belsher et al., 1976 Port-Cros 1976 Hyères, île de Pointe du Moulin à Belsher et al., 1976 Port-Cros vent 1976 Hyères, île de Le Tuff Belsher et al., 1976 Port-Cros 1976 Hyères, île de Plage du Sud (0.4m) Belsher et al., 1976 Port-Cros 1976 Hyères, île de Pointe du débarcadère Belsher et al., 1976 Port-Cros (10-20 cm) 1977 Le Pradet Cap Carqueiranne, Herbier Verlaque, H5169, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Carqueiranne IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1978- Toulon Magaud, Grande Rade Verlaque and Tine, 1979 1979 de Toulon 1978- Toulon Pointe Pipady, Toulon Verlaque and Tine, 1979 1979 1978- Toulon Les petits frères, Verlaque and Tine, 1979 1979 Toulon 1979 Toulon Cap Brun, Toulon Herbier Verlaque, H5193, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1980 Hyères, île de Anse de Por-Fay et Augier 1981, 1982 Porquerolles Calanque de la Grotte 1981 Six-Four-les- Le Brusc, Petit Gaou Menioui, 1983 Plages (2 localities) 1981 Six-Four-les- Le Brusc, Grand Gaou Menioui, 1983 Plages (several localities) 1981 Hyères, île de Baie de la Palud Menioui, 1983 Port-Cros 1985 Hyères, île de Port-Cros : Anse de la Augier, 1985 Port-Cros plage du sud, Hyères

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1990 Six-Four-les- Le Brusc Herbier Verlaque, H5202, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Plages IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1997 Le Pradet Sud du port des Francour et al., 1997 oursinières 2002 Six-Four-les- les Embiez (4 Bernard et al., 2002 Plages localités) 2003 Saint-Tropez Ponton de Tahiti, Herbier Thibaut, CCR9, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Saint-Tropez IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2003 Saint-Tropez Saint-Tropez Herbier Thibaut, CCR10, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

2003 Saint-Tropez Ponton de Tahiti, Herbier Thibaut, CCR12, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Saint-Tropez IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

2004 Hyères, île de Le Rascasse Coll. B. Hereu in Herbier Thibaut, CCR54, Aix Marseille Port-Cros Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2005 Hyères, île de Pointe du Guérétion Herbier Thibaut, CBRC5, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Bagaud IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

2005 Hyères, île de Entre la pointe de la Herbier Thibaut, CCR11, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Port-Cros Galère et Port-Man IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2005 Hyères, île de Port-Cros Herbier Thibaut, CCR4, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Port-Cros IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

2005 Hyères, île de Port-Man, Port-Cros Herbier Thibaut, CCR7, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Port-Cros IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2005 Hyères, île de Port-Cros Coll. M.L. Susini in Herbier Thibaut, CCR18, Aix Marseille Port-Cros Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2005 Hyères, île de Port-Cros Coll. M.L. Susini in Herbier Thibaut, CCR19, Aix Marseille Port-Cros Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2005 Hyères, île de Calanque du Tuff, Herbier Thibaut, CCR49, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Port-Cros Cuvette IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2005 Hyères, île de Sud pointe de Port- Herbier Thibaut, CCR55, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Port-Cros man grande cuvette IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) calme 2006 Hyères, île du Le Levant, Anse du Ruitton et al., 2007 Levant Liseret 2007 Ramatuelle Ramatuelle Herbier Thibaut, CCR26, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2007 Ramatuelle Ramatuelle Herbier Thibaut, CCR27, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

2007 Saint-Tropez Saint-Tropez SIVOM pers. comm.

2008 Hyères, île de Cuvette derrière le Herbier Thibaut, CCR56, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Porquerolles grand troittoir de IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) lithophyllum Ouest Porquerolles

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|Partie 2 - Chapitre 2

2011 Saint-Tropez Est Plage de Tahiti, Herbier Thibaut, CCR30, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Saint-Tropez IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2013 Le Pradet A l'ouest du port des Herbier Thibaut, CCR50, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, oursinières IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2014 Saint-Tropez Le Canoubier Coll. S. Ruitton in Herbier Thibaut, CCR47, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2014 Sainte- Massilla Herbier Thibaut, CCR57, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Maxime IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

2014 Sainte- Massilla Herbier Thibaut, CCR58, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Maxime IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

French Riviera

Year Town Location References 19th Antibes Antibes Herbier Le Prieur in Herbier Cosson, PC 0487534, AB5938, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

19th Antibes Antibes Thuret and Bornet in Hamel, 1931-1939

19th Nice Nice Herbier Montagne, Coll. De Notaris Guisseppe, PC0043557, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

19th Nice Nice Risso in Herbier Lamouroux, Fucacées, PC0111499, C1f84, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

19th Nice Nice De Notaris in Hamel, 1931-1939 1824 Nice Nice Herbier Bory de Saint-Vincent, Coll. Lamouroux, PC0594342, TA7371, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1826 Nice Nice Don de Risso in Herbier Bory de Saint-Vincent in Herbier Thuret, TA7381, PC0594329, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1830 Nice ad Nicae Duby, 1830 1840 Golfe Juan Golfe Juan Herbier Saint Charles, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

1842 Nice Nice Agardh, 1842 1874 Antibes Antibes Herbier Thuret, TA7379, PC0594327, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1874 Antibes Antibes Herbier Thuret, TA7378, PC0594328, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1874 Antibes Antibes Herbier Thuret, TA7380, PC0594331, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1874 Antibes Antibes Herbier Thuret, TA7382, PC0594330, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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|Partie 2 - Chapitre 2

1883 Antibes Anse de la Grenille, Bornet and Flahault, 1883 Antibes 1884 Villefranche- Darse, Villefranche- Herbier Thuret, TA7377, PC0594326, Muséum national d'histoire Sur-Mer Sur-Mer naturelle de Paris (PC) 1898 Antibes Antibes A. Vickers in Herbier Sauvageau, SA5177, PC0519890, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1898 Antibes Antibes A. Vickers in Herbier Sauvageau, SA5178, PC0519891, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1909 Antibes Le crouton, Antibes Herbier Villa Thuret, Liasse dans classeur des rouges, planche 283, Jardin Botanique de la Villa Thuret (VTA)

1912 Saint-Jean- Assez courante, rejeté, Camous, 1912 Cap-Ferrat Saint-Jean 1925 Antibes Le Graillon, Antibes Herbier Feldmann, Classeur 3514, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1925 Antibes Le Graillon, Cap Herbier Feldmann, PC0501313, FAB4215, Muséum national d'Antibes d'histoire naturelle de Paris (PC) 1927 Antibes Face occidentale, Ollivier, 1929 Antibes 1927 Beaulieu-Sur- Anse de Beaulieu-sur- Ollivier, 1929 Mer Mer 1927 Beaulieu-Sur- Beaulieu-Sur-Mer Ollivier in Hamel, 1931-1939 Mer 1928 Antibes Entre Juan-le-Pins et Ollivier, 1929 le Crouton, Antibes 1928 Cap d'Ail Sur les laborites du Ollivier, 1929 Cap d'Ail 1968 Saint-Jean- Pointe Rompatalon, Herbier Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, E.A. 4228 Cap-Ferrat Saint-Jean-Cap-Ferrat ECOMERS, Université de Nice Sophia Antipolis

1968 St-Jean-Cap- Pointe Rumpa Talon, Coll. A. Meinesz in Herbier Thibaut, CCR35, Université Aix Ferrat Saint-Jean-Cap-Ferrat Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2004 Cannes Est Mouré rouge, dans Coll. J.M. Cottalorda in Herbier Thibaut, CCR3, Université Aix flaques Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2007 Antibes Cuvette de l'Ilette, Herbier Thibaut, CCR23, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, Antibes IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

2007 Cannes Est Mouré rouge M.L. Susini pers. comm. 2008 Antibes Antibes Herbier Thibaut, CCR46, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

2011 Antibes Cuvette, Pointe de Coll. E. Zoccola in Herbier Thibaut, CCR28, Université Aix l'Ilette, Antibes Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2011 Antibes Cuvette, Pointe de Coll. E. Zoccola in Herbier Thibaut, CCR29, Université Aix l'Ilette, Antibes Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2011 Antibes Cuvette, Pointe de Coll. E. Zoccola in Herbier Thibaut, CCR34, Université Aix l'Ilette, Antibes Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 2

2011 Antibes Cuvette, Pointe de Coll. A. Blanfuné in Herbier Thibaut, CCR22, Université Aix l'Ilette, Antibes Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

Corsica

Year Town Location References 19th Calvi Calvi Herbier Soleirol in Herbier Requien, Liasse 627, algues d'eau douce et marines de Corse, liasse 2-3 Cystoscira, n°84, decision de mr Bonnemaison, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) 19th Calvi Calvi Herbier Soleirol in Herbier Requien, Liasse 627, algues d'eau douce et marines de Corse, liasse 2-3 Cystoscira, n°84, decision de mr Bonnemaison, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) 19th Bonifacio Bonifacio Fauché in Hamel, 1931-1939 19th Calvi Calvi Soleirol in Hamel, 1931-1939 19th Corse Corse Herbier Montagne, Liasse 1, Cystoseira 1, MA7609, PC0043565, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

19th Corse Corse Soleirol in Herbier Hugenot in Herbier Montagne, Liasse 1, Cystoseira 1, MA7702, PC0043558, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 19th Corse Corse Debauchit in Herbier Montagne, Liasse 1, Cystoseira 1, MA7699, PC0043555, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1822 Calvi Calvi Herbier Requien, Liasse 631 Algues, Liasse Cystoseira 106, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) 1822 Corse Corse Soleirol in Herbier Requien, Liasse 631 Algues, Liasse Cystoseira 106, n°84, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) 1825 Calvi Dans Grotte de Calvi Soleirol in Herbier Bory de Saint-Vincent, PC0594337, TA7387, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1830 Corse ad Corsicae Duby, 1830 1842 Corse Corse Duby in Agardh, 1842 1843 Corse Corse Bouchet in Herbier Général, Classeur 42, Herbier Montpellier Université (MPU) 1849 Ajaccio Ajaccio Herbier Requien, Liasse 170, Plantes de Corse, Algues marines, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) 1849 Ajaccio Ajaccio Herbier Requien, Liasse 170, Plantes de Corse, Algues marines, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) 1873 Bastia Anse de Saint-Nicolas Debeaux, 1873 1884 Calvi Calvi Soleirol in Herbier Thuret, PC0594335, TA7386, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1917- Ajaccio Entre Paratta et la Leblond, 1924 1918 batterie de Maestrallo sur 10km 1924 Ajaccio Littoral septentrional Leblond, 1924 du golfe d'Ajaccio 1926 Ajaccio Ajaccio Hamel in Herbier Feldmann, Algues de la Méditerranée, PC0501323, FAB4225, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1931- Ajaccio Ajaccio Hamel, 1931-1939 1939

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|Partie 2 - Chapitre 2

1960 Centuri Centuri Molinier, 1960 1960 Farinole Farinole Molinier, 1960 1960 Rogliano Port de Macinaggio Molinier, 1960 1960 Pietracorbara Pietracorbara Molinier, 1960 1960 Cagnano Porticciolo Molinier, 1960 1960 Saint-Florent Pointe et anse de Molinier, 1960 Fornali 1960 Saint-Florent Port de Saint-Florent Molinier 1960 1962 Calvi Entre Calvi et la Herbier Feldmann, Algues marines, PC0501324, FAB4226, Revellata Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1962 Calvi Entre Calvi et la Herbier Feldmann, Algues Marines, PC0501325, FAB4227, Revellata Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1962 Calenzana Entre la pointe Guale Herbier Feldmann, Algues Marines, PC0501326, FAB4228, et le Cap Cavallo Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1962 Calenzana Entre la pointe Guale Herbier Feldmann, Algues Marines, PC0501327, FAB4229, et le Cap Cavallo Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1962 Calenzana Entre la pointe Guale Herbier Feldmann, Algues Marines, PC0501328, FAB4230, et le Cap Cavallo Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1964 Brando Entre Erbalunga et Deleuil and Molinier, 1964 Bastia 1964 Cap Corse Cap Corse Deleuil and Molinier, 1964 1967 Ajaccio La Parata, Ajaccio Herbier Boudouresque, H1497, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1967 Ajaccio La Parata, Ajaccio Herbier Boudouresque, H1498, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1967 Ajaccio La Parata, Ajaccio Herbier Verlaque, H5177, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1976 Galéria Galéria Herbier Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, MPCYS0995, E.A. 4228 ECOMERS, Université de Nice Sophia Antipolis

1976 Galéria Galéria Herbier Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, MPCYS0996, E.A. 4228 ECOMERS, Université de Nice Sophia Antipolis

1976 Galéria Galéria Herbier Verlaque, H5170, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1976 Galéria Galéria Herbier Verlaque, H5173, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1976 Galéria Galéria Herbier Verlaque, H5174, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1977 Rogliano Macinaggio Boudouresque and Perret, 1977

1977 Saint-Florent Au fond de l'anse de Boudouresque and Perret, 1977 Fornali; sur des galets isolés dans un herbier

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|Partie 2 - Chapitre 2

de P. oceanica dégradé

1977 Saint-Florent Ports de Saint-Florent Boudouresque and Perret, 1977 1978 Galéria Galéria Herbier Verlaque, H5168, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1979 Bonifacio, San Baïzzu, Lavezzu Herbier Verlaque, H1161, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Archipel des IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) Lavezzi 1980 Calvi Entre la Revellata et le Clarisse, 1980-1981 port de Calvi 1980 Calvi Entre la Revellata et le Clarisse, 1984 port de Calvi 1981 Galéria Galéria Herbier Verlaque, H5171, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1981 Galeria Galéria Herbier Verlaque, H5172, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1981 Galéria Galéria Herbier Verlaque, H5195, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1981 Galéria Galéria Herbier Verlaque, H5196, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

1990- Calvi Entre la Revellata et Janssens, 1991 1991 Calvi 1985 Bonifacio, Lavezzu Frick et al., 1996 Archipel des Lavezzi 1985 Bonifacio Piantarella Herbier Verlaque, H5179, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 1993 Calvi Entre la Revellata et Janssens et al., 1993 Calvi 1996 Bonifacio, Cavallo Herbier Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, E.A. 4228 Archipel des ECOMERS, Université de Nice Sophia Antipolis Lavezzi 2002 Osani, Grandes cuvettes entre Francour et al., 2002 Scandola l'Imbutu et cala Figacci 2003 Bonifacio Ventilegne E. Ballesteros pers. comm. 2003 Bonifacio Ventilegne E. Ballesteros pers. comm 2003 Bonifacio Bonifacio E. Ballesteros pers. comm 2003 Bonifacio Crucetti E. Ballesteros pers. comm 2003 Bonifacio Sant'Amanza E. Ballesteros pers. comm 2003 Bonifacio Rondinara E. Ballesteros pers. comm 2003 Sartène Roccapina E. Ballesteros pers. comm 2003 Porto- Palombaggia E. Ballesteros pers. comm Vecchio

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|Partie 2 - Chapitre 2

2004 Bonifacio, Digue du port, Cavallo Coll. M.L. Susini in Herbier Thibaut, CCR2, Aix Marseille Archipel des Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen Lavezzi d'Océanologie (HCOM) 2004 Bonifacio, Angle de la grande Herbier Thibaut, CCR15, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Archipel des digue du port, Cavallo IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) Lavezzi 2004 Bonifacio, Angle de la grande Coll. M.L. Susini in Herbier Thibaut, CCR20, Aix Marseille Archipel des digue du port, Cavallo Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen Lavezzi d'Océanologie (HCOM) 2004 Bonifacio, Digue du port, Cavallo Coll. M.L. Susini in Herbier Thibaut, CCR21, Aix Marseille Archipel des Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen Lavezzi d'Océanologie (HCOM) 2004 Bonifacio, Cuvette débarcadère, Herbier Thibaut, CCR13, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Archipel des Lavezzu IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) Lavezzi 2004 Bonifacio Falaises de Bonifacio Herbier Thibaut, CCR14, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2007 Bonifacio Rondinara Sales, 2010 2007 Pietrosella Sant'Amanza Sales, 2010 2007 Bonifacio, Cavallo Sales, 2010 Archipel des Lavezzi 2007 Bonifacio, Lavezzi Sales, 2010 Archipel des Lavezzi 2007 Bonifacio Piantarella Sales, 2010 2007 Bonifacio Tonara Sales, 2010 2007 Pianotolli- Pianotolli Sales, 2010 Caldarello 2007 Sartène Rocapina Sales, 2010 2007 Sartène Tizzano Sales, 2010 2007 Cargèse Cargèse Sales 2010 2007 Osani, Scandola Sales, 2010 Scandola 2007 Osani, Scandola Sales, 2010 Scandola 2007 Galèria Galèria Sales, 2010 2007 Calvi Calvi Sales, 2010 2007 Calvi Sant'Ambrogio Sales, 2010 2007 Ile-Rousse Ostriconi Sales, 2010 2007 Farinole Farinole Sales and Ballesteros, 2010 2007 Calvi Fornali Sales and Ballesteros, 2010 2007 Centuri Centuri Sales and Ballesteros, 2010 2007 Pietracorbara Pietracorbara Sales and Ballesteros, 2010 2007 Rogliano Macinaggio Sales and Ballesteros, 2010 2007 Cagnano Porticciolo Sales and Ballesteros, 2010 2008 Bonifacio, Anse de Palma – Herbier Thibaut, CCR39, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Archipel des Cavallo IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) Lavezzi

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|Partie 2 - Chapitre 2

2008 Bonifacio, Cavallo Herbier Thibaut, CCR40, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Archipel des IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) Lavezzi 2008 Bonifacio, Cavallo Herbier Thibaut, CCR41, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Archipel des IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) Lavezzi 2008 Bonifacio, Cavallo Herbier Thibaut, CCR42, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Archipel des IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) Lavezzi 2008 Bonifacio, Cavallo Herbier Thibaut, CCR43, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Archipel des IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) Lavezzi 2008 Bonifacio, Anse de Palma, Herbier Thibaut, CCR44, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Archipel des Cavallo IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) Lavezzi 2008 Bonifacio, Lavezzu Herbier Thibaut, CCR25, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, Archipel des IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) Lavezzi 2011 Bonifacio, Débarcadère ouest Coll. A. Blanfuné in Herbier Thibaut, CCR32, Aix Marseille Archipel des Lavezzu Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen Lavezzi d'Océanologie (HCOM) 2011 Barcaggio En face hôtel, face de Thibaut and Blanfuné, 2011 Giraglia 2011 Calvi Sortie Lumio, Plage de Thibaut and Blanfuné, 2011 l'Arinella 2011 Centuri Port de Centuri Thibaut and Blanfuné, 2011 2011 Farinole Sur la droite du Thibaut and Blanfuné, 2011 restaurant de l'Ambada 2011 Ile-Rousse Cala d'Alivu Thibaut and Blanfuné, 2011 2011 Rogliano Baie de Macinaggio F. Javel pers. comm. 2011 Ostriconi Plage Algajola Thibaut and Blanfuné, 2011 2011 Porticcio A 150m sur la droite Thibaut and Blanfuné, 2011 apres hotel Maquis 2012 Calvi Calvi F. Javel pers. comm. 2012 Rogliano Petite crique avant la A. Meinesz pers. comm. plage, Maccinaggio 2012 Rogliano Macinaggio Coll. A. Meinesz in Herbier Thibaut, CCR16, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) 2012 Rogliano Macinaggio Coll. A. Meinesz in Herbier Thibaut, CCR17, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 3

3. Le système infralittoral supérieur à Cystoseira amentacea : une stabilité inattendue

Le chapitre précédent a mis en évidence l’évolution contrastée, suivant la région considérée, d’un écosystème à contrôle normal bottom-up, suivant la pression de surpâturage top-down subie par les populations. En effet, après la destruction de l’habitat, qui est irréversible et uniquement due à l’action directe de l’homme, le surpâturage par les herbivores joue un rôle dominant et majeur dans le regime shift des habitats rocheux des petits fonds (comme c’est le cas pour C. crinita). Qu’en est-il pour le système infralittoral supérieur à Cystoseira amentacea ?

3.1. Résumé

Ce chapitre se focalise sur une espèce emblématique du genre Cystoseira, C. amentacea, qui est une espèce endémique de Méditerranée, vivant au niveau des substrats rocheux de très faible profondeur de l’horizon supérieur de l’infralittoral (jusqu’à 0.5 m de profondeur). Son aire de distribution en France s’étend du golfe de Fos à la frontière italienne et en Corse. Depuis plusieurs décennies, elle a été considérée comme étant une espèce menacée, ayant connu des régressions régulières et importantes (Bellan-Santini, 1968b; Desrosiers et al., 1982, 1986; Cecere et al., 1996; Rodriguez-Prieto & Polo, 1996; Cormaci et al., 2001; Soltan et al., 2001; Milazzo et al., 2002; Thibaut et al., 2005; Díez et al., 2009; Arévalo et al., 2007; Falace et al., 2010; Sales et al., 2011; Tsiamis et al., 2013). Ces observations ont amené les autorités à prendre des mesures de conservation. Cystoseira amentacea est protégée par des conventions internationales (Convention de Berne et Convention de Barcelone). Afin d’avoir une vision globale et critique de l’état de l’ensemble des populations de C. amentacea le long des côtes françaises méditerranéennes, la distribution historique de l’espèce a été reconstituée et comparée à sa distribution actuelle. Cette étude est la première menée sur une aussi grande échelle spatiale.

La répartition historique de C. amentacea a été évaluée sur la base de 467 articles et planches d’herbiers, le long de l’ensemble des côtes rocheuses méditerranéennes, Corse incluse. Au 18ième siècle, cinq spécimens ont été récoltés. L’échantillon le plus ancien a été récolté en 1700 à Marseille par Joseph Pitton de Tournefort (herbier Sébastien Vaillant (PC), identifié sous le nom de Fucus selaginoides. Trois spécimens ont été récoltés à Toulon (sous le nom de F. ericoides) et un à Marseille (sous le nom de F. selaginoides) (herbier Roussel (PC) et herbier Lamouroux (PC) respectivement). Le 19ième siècle est l’âge d’or pour les collections d’herbier. C’est à cette époque que les phycologues étaient non seulement nombreux, mais aussi adeptes de la récolte et de la préservation d’échantillons. Les plus connus sont Jacob Georg Agardh (1813–1901), Edouard Bornet (1828–1911), Jean-Baptiste Bory de Saint-Vincent (1778–1846), Jean-Louis Martin Castagne (1785–1858); Jean Odon Debeaux (1826–1910), Camille Montagne (1784–1866), Jean

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Vincent Felix Lamouroux (1779–1825), Antoine Risso (1777–1845), Camille Sauvageau (1861– 1936), Peter Schousboe (1766–1832), Gustave Thuret (1817–1875). Tous ont collecté des spécimens de C. amentacea en France. Toutes les données récoltées à cette époque semblent indiquer que tous les sites qui étaient favorables à cette espèce étaient colonisés. Au cours du 20ième siècle, les études portant sur cette espèce ont été nombreuses également. L’espèce est toujours abondante mais les premières signalisations de régression sont raportées (Berner, 1931; Bellan- Santini, 1972; Belsher, 1977; Janssens, 1991; Janssens et al., 1993; Soltan et al., 2001).

La cartographie de sa distribution actuelle et de son abondance a été réalisée à l’échelle métrique, le long des 1 832 km de côtes rocheuses méditerranéennes françaises. Cystoseira amentacea est présente sur 1 125 km de linéaire rocheux, avec 33 % de ses populations en forte densité. La comparaison des cartes de distributions historiques avec la distribution actuelle n’a mis en évidence, dans la majorité des cas, que de légères différences en termes de linéaire occupé par C. amentacea : -3.8% à +4.4% suivant le secteur considéré. Ces faibles différences proviennent plus d’un biais dans les méthodes cartographiques que dans des évolutions importantes des populations. Seuls quelques sites montrent des régressions importantes entre les deux cartographies. Elles résultent soit de destructions d’habitat dans les zones fortement artificialisées (entre Cap Martin et Eze, entre Beaulieu-sur-Mer et Saint-Jean-Cap-Ferrat, Marseille), soit de rejets d’émissaires urbains (Cap Sicié-Toulon, Saint-Cyr-sur-Mer et Cortiou-Marseille, Calvi). La présence de cages d’aquaculture a aussi été considérée, mais aucun impact significatif n’a pu être mis en évidence. De plus, plusieurs colonisations de structures artificielles ont été constatées (41 réparties sur 25 aménagements littoraux), mais cela demande du temps à cause de la faible capacité de dispersion des propagules de C. amentacea. En conclusion, malgré quelques sites très précis et où les causes de régression sont connues, cette espèce a été souvent considérée, à tort, comme étant fortement menacée et en forte régression. C. amentacea se révèle en fait comme relativement tolérante aux perturbations modérées. Cependant, les nombreuses régressions observées dans de nombreux pays méditerranéens justifient tout de même sa protection dans le cadre de la convention de Barcelone.

Ce chapitre a fait l’objet d’une publication dans Marine Pollution Bulletin, dans laquelle est détaillée l’évolution de la distribution des populations de C. amentacea au cours des siècles et la distribution actuelle des populations. La comparaison des données historiques et actuelles a permis de mettre en évidence les sites de régression et de colonisation. Une analyse des données, en regard avec les perturbations anthropiques subies, a permis de déterminer les causes probables de régression.

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3.2. Abstract

Cystoseira amentacea is a Mediterranean endemic alga thriving on very shallow rocky substrates. It has been considered as a threatened species, having experienced a steady decline and is therefore protected by international conventions. The historical distribution of the species has been assessed along the French Mediterranean coast, on the basis of 467 articles and herbarium vouchers. We have produced an accurate map of its current distribution and abundance along 1 832 km of coastline, through in situ surveys. C. amentacea was observed along 1 125 km of shoreline, including 33% of almost continuous or continuous belt. In most of its range, there is no evidence of loss, except in 4 areas of Provence, French Riviera and Corsica. A significant relation was found between the absence or low abundance of C. amentacea and the vicinity of ports and large sewage outfalls. The status of conservation of the species should therefore be reassessed.

3.3. Introduction

The coastal ecosystems are highly impacted all over the world, due to the cumulative impact of increasing human pressure (e.g. destruction of habitats, pollution, species introduction, overﬁshing, coastal aquaculture and global warming). None of the forms of impact affecting the coastal ecosystems exists in isolation. Different pressures act over time and in unison, with a possible synergy effect, to affect the species, the ecosystems and their ability to deliver ecosystem services (e.g. Worm et al., 2006; Halpern et al., 2008; Waycott et al., 2009). The Mediterranean Sea is a

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|Partie 2 - Chapitre 3 hotspot of marine biodiversity that is under siege due to high demographic pressure, a high percentage of worldwide shipping and tourism and the highest rate of biological invasions (Bianchi & Morri, 2000; Galil, 2000; Boudouresque & Verlaque, 2002; Lotze et al., 2006; Coll et al., 2010; Lejeusne et al., 2010; Zenetos et al., 2010; UNEP/MAP, 2012; Bianchi et al., 2014). Along the temperate rocky coasts, the large canopy-forming kelps (Laminariales, Phaeophyceae, Ochrophyta) and fucoids (Fucales, Phaeophyceae, Ochrophyta) represent the dominant species in pristine environment (Dayton, 1985; Steneck et al., 2002; Schiel & Foster, 2006). They provide shelter, food, habitat and nurseries to a multitude of species; they provide high primary production involved in the maintaining of diversified trophic levels; the largest species attenuate wave action (Steneck et al., 2002). These seaweeds can be controlled by a top-down mechanism mainly in the case of the sublittoral species, while the subsurface species are controlled by a bottom-up mechanism (Hereu et al., 2008a; Cardona et al., 2013). The decline of kelps and fucoids is a worldwide phenomenon due, directly or indirectly, to human activities (Steneck et al., 2002; Díez et al., 2003; Helmuth et al., 2006; Worm & Lotze, 2006; Airoldi & Beck, 2007; Hawkins et al., 2008; Wernberg et al., 2010; Schiel, 2011; Lamela-Silvarrey et al., 2012; Raybaud et al., 2013; Filbee-Dexter & Scheibling, 2014). Some taxa, have been driven to regional extinction (Thibaut et al., 2005). These changes are leading to shifts in habitat structure from a state with canopy forming species to alternative states, in the worst cases to barren grounds composed of filamentous and encrusting species (Micheli et al., 2005; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010; Sala et al., 2011, 2012; Parravicini et al., 2013; Filbee-Dexter & Scheibling, 2014). In the Mediterranean Sea, species of the genus Cystoseira C. Agardh are habitat-forming species dominating several benthic assemblages from the littoral fringe down to the lower sublittoral zone (Feldmann, 1937a; Molinier, 1960; Pignatti, 1962; Verlaque, 1987a; Ballesteros, 1988, 1990a, 1990b; Giaccone et al., 1994). Their zonation is dependent on different environmental conditions (light, temperature, hydrodynamism and grazing) (Sauvageau, 1912; Ollivier, 1929; Vergés et al., 2009). Losses of fucoids have been reported all around the Mediterranean Sea caused by habitat destruction, eutrophication and overgrazing by herbivores leading to a shift to less structural complexity, such as turf-forming, filamentous or other ephemeral seaweeds or barrens grounds where urchin density is a driver of habitat homogenisation (Munda, 1974, 1982, 1993; Thibaut et al., 2005; Devescovi & Ivesa, 2007; Airoldi et al., 2008; Falace et al., 2010; Fraschetti et al., 2011; Giakoumi et al., 2012; Sala et al., 2012; Bianchi et al., 2014; Templado, 2014). Seaweeds living in the rocky intertidal zone or in the sublittoral fringe can endure hard ecological conditions (desiccation, high variation of temperature, salinity and insolation, strong wave actions, etc.).

Among the 51 taxonomically accepted taxa of the genus Cystoseira (Guiry & Guiry, 2014), 36 are present in the Mediterranean Sea, 30 are endemic to the Mediterranean, and only 3 live exclusively in the Mediterranean littoral fringe (i.e. the upper level of the sublittoral, from the mean sea level down to less than 1 m depth): Cystoseira mediterranea Sauvageau in the western basin, Cystoseira tamariscifolia (Hudson) Papenfuss in the Alboran Sea and Cystoseira amentacea (C. Agardh) Bory de Saint-Vincent in all the Mediterranean; two poorly characterised varieties var. amentacea and

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|Partie 2 - Chapitre 3 var. stricta Montagne, are sometimes considered (Ribera et al., 1992; Cormaci et al., 2012; Guiry & Guiry, 2014) but they will not be distinguished here. Because of their shallow habitat, these species escape overgrazing by most of the large herbivores, e.g. the sea urchins Paracentrotus lividus (Lamarck 1816) and Arbacia lixula (Linnaeus 1758) and the teleost Sarpa salpa (Linnaeus 1758) unlike the others subtidal fucoids (Cormaci & Furnari, 1999; Thibaut et al., 2005; Serio et al., 2006; Vergés et al., 2009). All these sub-surface species are considered as vulnerable to sea surface pollution, habitat destruction, trampling and a number of regression events have been reported all around the Mediterranean Sea (Bellan-Santini, 1968b; Desrosiers et al., 1982, 1986; Cecere et al., 1996; Rodriguez-Prieto & Polo, 1996; Cormaci et al., 2001; Soltan et al., 2001; Milazzo et al., 2002; Thibaut et al., 2005; Díez et al., 2009; Arévalo et al., 2007; Falace et al., 2010; Sales et al., 2011; Tsiamis et al., 2013). These taxa are also facing the low frequency natural disturbances called in Spanish ‘minva’ (very low tide for a long period of time, due to meteorological events), leading to mass mortality of the shallowest Cystoseira species (Huvé, 1970; Rodriguez-Prieto, 1992). In disturbed areas, Cystoseira species can be replaced by dense stands of fast growing Corallina spp. (Corallinales, Rhodophytes) and/or the mussel Mytilus galloprovincialis Lamarck, 1819 (Mytiloida, molluscs), which become dominant, forming extensive and wide belts along the shore (Berner, 1931; Bellan-Santini, 1964, 1965, 1968a, 1968b; Huvé, 1970; Arnoux & Bellan-Santini, 1972; Bellan & Bellan-Santini, 1972; Astier, 1975; Augier, 1977; Fernandez & Niell, 1982; Desrosiers et al., 1982, 1986; Thomas, 1983; Janssens et al., 1993; Soltan et al., 2001; Arévalo et al., 2007; Maggi et al., 2009; Falace et al., 2010). The interactions between Cystoseira species, turf-forming algae, herbivores and associated species have been extensively studied at different spatial and temporal scales and levels of protection (Benedetti- Cecchi & Cinelli, 1992a, 1992b, 1995; Menconi et al., 1999; Ruitton et al., 2000; Benedetti- Cecchi, 2001; Benedetti-Cecchi et al., 2001; Bulleri et al., 2002; Maggi et al., 2009, 2012; Fraschetti et al., 2012; Tamburello et al., 2013). C. amentacea can also be replaced by the tolerant Cystoseira compressa (Esper) Gerloff and Nizamuddin (Mangialajo et al., 2012). Along the whole of the French Mediterranean coasts, two species are restricted to the upper sublittoral zone, C. mediterranea in the western part along the French Catalonian coast (Sauvageau, 1912; Feldmann, 1937a), and C. amentacea in Provence, French Riviera and Corsica. The latter taxon is widely distributed in the Mediterranean (Ribera et al., 1992). A non-Mediterranean record, from Sudan (East Africa) is regarded as a misidentiﬁcation (Papenfuss, 1968). C. amentacea possesses a 40 cm high caespitose thallus and a basal holdfast a few centimetres wide. The species forms extensive stands on shallow rocky wave-exposed zones (Agardh, 1842; Molinier, 1960; Boudouresque, 1971a, 1971b). As thalli are negatively buoyant and the maximum distance for egg dissemination is low (~ few dozen cm, Mangialajo et al., 2012), the species is suspected of having low dispersal ability. C. amentacea is one of the most productive Mediterranean seaweeds (Bellan- Santini, 1963; Bellan & Bellan-Santini, 1972; Susini, 2006), because of steady exposure to turbulence (frequent emersion/immersion), which maintains a high nutrient uptake (Epiard-Lahaye et al., 1987).

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Because of its habitat preferences, C. amentacea has been considered as one of the species most severely impacted by coastal development and sewage outfalls (Bellan-Santini, 1964, 1965, 1966, 1968b; Bellan & Pérès, 1970; Arnoux & Bellan-Santini, 1972; Bellan & Bellan-Santini, 1972; Astier, 1975; Belsher, 1977; Desrosiers et al., 1982, 1986; Thomas, 1983; Janssens et al., 1993; Sinnassamy et al., 1993; Soltan et al., 2001; Bulleri et al., 2002; Falace et al., 2010). C. amentacea is also harvested for the cosmetics industry (Max Pellegrini, pers. comm.). Furthermore, the species is thought to be vulnerable to oil spills and chemical releases at the sea surface (Bellan-Santini, 1968b). The species is considered to have a high ecological status within the framework of the EU Water-Framework Directive (2000/60/EC) (Orfanidis et al., 2001; Panayotidis et al., 2004; Ballesteros et al., 2007; Mangialajo et al., 2008a; Cecchi et al., 2009; Sfriso & Facca, 2011; Nikolic et al., 2013). C. amentacea is currently listed as a species strictly protected under the Berne Convention (Annex I 1979), together with 4 other taxa (C. mediterranea, C. sedoides, C. spinosa, C. zosteroides); all the Mediterranean species of the genus Cystoseira, except C. compressa have been listed under Annex II of the Barcelona convention (2010). All the Mediterranean Cystoseira species are under surveillance by international organizations such as the IUCN, the RAC/ASP and MedPan. Like all the species of the genus Cystoseira, C. amentacea’s stands are an habitat and listed as Habitat of Community Interest by the UE (Micheli et al., 2013). The use of historical data in marine ecology is growing, as they provide a baseline of animal and plant populations in very lightly disturbed areas so changes can be analysed over a long time period (Jackson et al., 2001; Thibaut et al., 2005; Sáenz-Arroyo et al., 2005; Barsanti et al., 2007; Babalis, 2011; Lotze et al., 2010; Montefalcone et al., 2013; Husa et al., 2014). Most studies of habitat loss or coastal urbanisation, however, focus only on local scales and short periods over contemporary times. Whilst this focus is also necessary, the preoccupation with these local and present-day drivers means that we are often not aware of the past extension of the species and of the regional context of local studies. In order to analyse the long-term changes in C. amentacea populations along the French Mediterranean coasts, we collected all available data (herbarium vouchers, published and grey literature) and we have compared them to our ﬁeld surveys. Because most of the data collected over the last centuries are qualitative, the aim of this study was: (i) to give a present exhaustive quantitative map of the distribution of C. amentacea along the French Mediterranean coasts, including Corsica; (ii) to compare the present distribution with historical data; (iii) and to highlight the eventual sites of regression and identify the possible causes.

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3.4. Materials and methods

3.4.1. Study area

In France, Cystoseira amentacea was reported from four regions: the western and eastern Provence, the French Riviera (including the Principality of Monaco) and Corsica (Figure 1). The species is absent from French Catalonia and Languedoc where it can be replaced on suitable hard substrates by C. mediterranea.

3.4.2. Data collection

Literature and herbaria Historical data available concerning C. amentacea along the French Mediterranean coasts are numerous (Supplementary material Tables S1–S4). The species is easy to identify and to collect and, from the 18–19th to the early 21st century, many naturalists and phycologists surveyed the French Mediterranean coasts. They received the support of local natural history museums and they built an efficient web of collectors providing a large quantities of samples. In addition to its present taxonomical status (Guiry & Guiry, 2014) C. amentacea has been mentioned in the literature and herbariums under several nomenclatural synonyms, with correct or incorrect authorities: C. amentacea (C. Agardh) Bory de St-Vincent, C. amentacea var. stricta Montagne, Cystoseira stricta Sauvageau, Cystoseira ericoides (Linnaeus) C. Agardh var. amentacea C. Agardh. Its name was also misspelled as C. amantacea, C. amentacea Agardh and C. amentacea Bory. Finally, it was sometimes misidentified as C. mediterranea or as Fucus ericoides Linnaeus, Fucus selaginoides Linnaeus and Fucus tamarascifolius Hudson. Vouchers held in herbaria are a valuable source of data providing a basis for checking the identification of the specimens. We surveyed several thousand of vouchers held in the following herbaria named after Index Herbariorum. AIX: The Muséum d’Histoire Naturelle d’Aix-en- Provence: Herbarium Berner. ARAGO: The herbaria held at Pierre and Marie Curie University – Laboratoire Arago: Herbarium Feldmann. AV: The Muséum d’Histoire Naturelle d’Avignon: Herbarium Requien. HCOM: The herbaria held at Aix-Marseille University: Herbarium C.F. Boudouresque, Herbarium Berner, Herbarium P. and H. Huvé, Herbarium Saint-Charles, Herbarium T. Thibaut, Herbarium M. Verlaque, LAU: The online herbarium of the Musée Botanique de Lausanne: Herbarium Ducommun. MPU: The herbaria held at the University of Montpellier: Herbarium Flahaut, Herbarium Général, Herbarium Lenormand, Herbarium Raphèlis, Herbarium Salzmann, Herbarium Schousboe. Musée Océanographique of Monaco (not indexed): Herbarium Mouret, Herbarium Prince Albert I. NICE: The Muséum d’Histoire Naturelle de Nice: Herbarium Algues Vertes 1890–1910, Herbarium Camous. Nice-Sophia Antipolis University (not

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|Partie 2 - Chapitre 3 indexed): Herbarium Meinesz. PC: The Muséum National d’Histoire naturelle (MNHN) in Paris: Carnet de Récolte de Feldmann, Herbarium Algues de France non trié, Herbarium J. Arènes, Herbarium Bornet, Herbarium Bory de Saint-Vincent, Herbarium A. Bunge, Herbarium O. Debeaux, Herbarium Fabre, Herbarium Feldmann, Herbarium Général, Herbarium R. Lami, Herbarium Lebel, Herbarium Le Sourd, Herbarium Lamouroux, Herbarium Lenormand, Herbarium Magne, Herbarium Roger Melin, Herbarium Montagne, Herbarium Moquin-Tandon, Herbarium Roussel, Herbarium Sauvageau, Herbarium Schousboe, Herbarium Soleirol, Herbarium Solier, Herbarium Thuret, Herbarium Sébastien Vaillant, Herbarium A. Vickers, Excicata O. Debeaux, Excicata G. Hamel. TLON: The Muséum d’Histoire Naturelle de Toulon; Herbarium Mouret, Algues de Provence. VTA: The Botanical Garden of Villa Thuret in Antibes: a recently rediscovered collection of vouchers gathered by Gustave Thuret and Edouard Bornet in the 19th century.

Fieldwork

The fieldwork was carried out during four campaigns from April to June in 2008 and 2009 for the continental Mediterranean French coasts and from April to June 2010 and 2011 for Corsica. Late spring is the best season for fieldwork as primary branches of C. amentacea are fully developed. C. amentacea populations were drawn on black and white A3 format aerial photographs from the IGN (French National Institute of Geographical and Forest Information): BD Ortho; Google Earth was also used). The scale was 1:2500. Three people were on board a small boat (length 5 m) moving at low speed (3-6 km h-1) at few metres offshore. Identification of the species is easy and it cannot be confused with any other species, with the exception of C. mediterranea. For this reason, every 1 km, the presence of a caespitose base, the easiest to observe distinctive character of C. amentacea, absent in C. mediterranea, was checked via snorkelling. C. amentacea populations were recorded within 6 classes as defined by Ballesteros et al. (2007): C0 = absence, C1 = rare scattered individuals, C2 = abundant scattered individuals, C3 = abundant patches of dense stands, C4 = almost continuous belt and C5 = continuous belt.

For each 50 m sector, corresponding to a class of C. amentacea (C0–C5), we also recorded the slope of the substrate in three classes (vertical, sub-vertical, sub-horizontal to horizontal), the height of coast (High coast: vertical cliff >15 m; Low coast: all the other cases, including decimetric blocks), the nature of the substrate (natural or artiﬁcial including stone blocks used for jetties, ports, etc.) and when present the dominant taxa and functional groups other than C. amentacea (e.g. Corallina spp., C. compressa, turf algae and the mussel M. galloprovincialis).

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Figure 1. Studied areas

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3.4.3. GIS analysis

The changes over time of C. amentacea (past and present distribution) were analysed on a GIS (Geographical Information System) database (ArcGis10®) with Spatial Analyst tools. Each past or present location has been geo-localised. All historical maps have been digitized to fit the same coastal line used for the present distribution (scale 1:2500). Because no ready-to-use coastal line was available, the entire shoreline of the French Mediterranean coasts was drawn at a scale 1:2500. The current distribution of C. amentacea was analysed regarding possible perturbations (i.e. sewage outfalls, fish farms, vicinity of ports). Although the general pattern of currents in the study area is well known, with the northern Mediterranean current flowing westward along the continental French coast (Millot, 1987; Albérola & Millot, 2003; Taupier-Letage et al., 2013), the near shore local currents are more variable in direction and intensity, depending upon wind, swell, shore topography, bathymetry and season. For this reason, we drew a 500 m radius circular buffer from the centre of each source of possible perturbation and the C. amentacea populations and accompanying species were analysed within this area. In the studied area, are located 275 ports, 43 sewage outfalls and 13 fish farms (Supplementary material Table S5). Ports localised on a rocky shore (193 ports out of 275) were taken into consideration (Supplementary material Table S6), and classified according to their size, i.e. the surface area of the enclosed water body. As regards fish farms, the parameter considered was their distance to the nearest shore, since reared fish volume, a proxy of the pollution generated, was not available. As regards the sewage outfalls, only those where the pipe end is located at less than 500 m from a rocky shore (20 outfalls out of 43) were considered, as their effluents are prone to reach the shore and to impact coastal shallow assemblages (Supplementary materiel Table S7). The study parameter is the effluent volume (Agence de l’Eau Rhône Méditerranée Corse, 2014). It is worth noting that all these outfalls come from sewage treatment plants.

3.4.4. Statistical analysis

We tested the influence of (i) the size of ports (surface area, ha), (ii) the mean effluent flow (m3 d- 1) of sewage outfalls and (iii) the distance from the coast of fish cages on the abundance of C. amentacea and associated species along the natural coast and suitable substrate. Effects on assemblages (C. amentacea, and dominant taxon or functional group) composition were first studied through a multivariate exploratory approach using a non-metric multi-dimensional scaling (nMDS) (Clarke & Gorley, 2006). Similarity measure matrixes were calculated from the initial data matrix containing for each sample the percentage of coast occupied by each taxon or functional group, after square root transformation. The chosen similarity measure was the S17 Bray Curtis similarity, (Clarke & Warwick, 1994; Clarke & Gorley, 2006); nMDS represents samples as points in low-dimensional space such as the relative distances apart of all points are in the same rank order

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|Partie 2 - Chapitre 3 as the relative similarities of the samples. Finally, for each taxon or functional group, correlations of taxa-speciﬁc abundance with the 2-D ordination plot of samples were plotted by displaying correlation vectors. Spearman correlation was used given its non-parametric properties. In order to compare assemblage composition as a function of the various factors of our design, we performed a PERMutational multivariate ANalysis Of VAriance (PERMANOVA) (Anderson, 2001) based on the S17 Bray Curtis similarity matrixes, as for the nMDS. P-values were obtained by 999 permutations of residuals under a reduced model. Monte Carlo P-values were considered when there were not enough possible permutations (<200). In order to compare assemblage abundances between levels of factors we performed the PERMANOVA on the model including terms and all interactions (Underwood, 1981).

Three separate models were successively applied, in order to test the effect of each factor was fit to assemblage abundances in order to test its response to ‘size of port‘,’effluent flow’ and ‘cages distance’. Factor ‘size of port’ has 4 levels (surface area: <2 ha, between 2.1 and 6 ha, between 6.1 and 100 ha, >101 ha) and is fixed; Factor ‘effluent flow’ has 5 levels (<100 m3 d-1, between 100 and 1000 m3 d-1,between 1000 and 10 000 m3 d-1, between 10 000 m3 d-1 and 100 000 m3 d-1, >100 000 m3 d-1 and is fixed; Factor ‘cages distances’ has 3 levels (<100 m, between 100 and 200 m, between 200 and 500 m) and is fixed. Since ecological data are by nature highly variable, terms were considered significant for P-values < 0.01. Post-hoc pair-wise analysis were performed when necessary.

3.5. Results

3.5.1. Historical data

The ﬁrst putative mention of C. amentacea in the literature dates back to the Roman naturalist Pliny the Elder (23-70 CE; CE means Common Era) in his Naturalis Historiae (liber XIII, 48–168 and 170) where Fée (1833) interpreted the description of a Mediterranean marine plant as corresponding to C. ericoides. This name is currently regarded as a taxonomic synonym of Cystoseira tamariscifolia (Hudson) Papenfuss (Guiry & Guiry, 2014), but we can hypothesise that Fée (1833) was actually thinking of the current C. amentacea. 467 Historical records of C. amentacea have been found from the 18th to the 21st centuries (Table 1, Figures 2A-6A).

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|Partie 2 - Chapitre 3

Table 1. Number of historical records of Cystoseira amentacea from the 18th to the 21st century along the French Mediterranean coasts. HV: Herbarium vouchers, P: publications.

Century 18th 19th 20th 21st

HV P HV P HV P HV P

Western Provence 2 0 31 4 31 37 0 1

Eastern Provence 3 0 9 1 26 45 6 9

French Riviera 0 0 41 2 41 11 60 0

Corsica 0 0 25 3 16 25 36 2

Total 5 0 106 10 114 118 102 12

18th century We found the oldest specimen of C. amentacea in the Sébastien Vaillant herbarium held in PC in Paris, identiﬁed as F. selaginoides, collected in Marseilles in 1700, this specimen was most probably collected in March of that year by Joseph Pitton de Tournefort while waiting for a boat in Marseilles for his expedition to the Levantine coasts (Tournefort, 1717). We also found three non-dated samples of C. amentacea collected in Toulon (as Fucus ericoides) and one in Marseilles (as F. selaginoides) in two bundles of vouchers from the 18th century (respectively herbarium Roussel and herbarium Lamouroux, both also held in PC).

19th century The 19th century was the golden age for the collection of Cystoseira along the French Mediterranean coasts, with famous botanists such as Jacob Georg Agardh (1813-1901), Edouard Bornet (1828-1911), Jean-Baptiste Bory de Saint-Vincent (1778-1846), Jean-Louis Martin Castagne (1785-1858); Jean Odon Debeaux (1826-1910), Camille Montagne (1784-1866), Jean Vincent Felix Lamouroux (1779-1825), Antoine Risso (1777-1845), Camille Sauvageau (1861- 1936), Peter Schousboe (1766-1832), Gustave Thuret (1817-1875); they all collected specimens of C. amentacea in France. We found 106 specimens of C. amentacea collected in the 19th century. Some descriptions give information on its abundance. According to Agardh (1842), the species lives on the most sea-exposed rocks, very frequent on the French Mediterranean shore (‘Hab. ad rupes in ipso limite vehementiori mari expositas, ad littora Galloprovinciae frequentissima’); he also reported the species precisely ‘ad Nizzam ipse (in Nice), prope Frejus (near Fréjus)’. Montagne (1846b) studied specimens collected by De Notaris ‘Ad Nicaeam’ (in Nice) and by J. Agardh ‘Ad Massilliam’ (in Marseilles). Peter Schousboe, Danish consul in Tangier, while waiting for his boat in Marseilles, collected C. amentacea in 1818–1820 (Bornet, 1892): ‘Sat frequens circa

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|Partie 2 - Chapitre 3

Massiliam per totum fere annum cum fructificatione reperitur’ (stand near Marseilles throughout the year with fructifications observed). Castagne (1845) reported the species everywhere (in French ‘partout’) around Marseilles. Debeaux (1873) recorded the species is Corsica. Marion (1883) reported the species as abundant throughout the Gulf of Marseilles including the islands and the Côte Bleue (west part of the gulf), but he first noticed that the species is replaced by the articulate Rhodophytes Corallina officinalis or the mussel Mytilus galloprovincialis when the waters are polluted. He described massive developments of Ulvales all around Marseilles in small bays; at that time, domestic and industrial non-treated outflows to the sea were numerous to the north and the south of the city. Despite these few records, very localised in space (the vicinity of large cities: Marseilles, Nice, Toulon), accurate maps are non-existent and large portions of the coast have not been surveyed. As a result, the absence of records of C. amentacea along most of the coastline only means that we did not find any historical observation. We can hypothesise that rest of the coast was pristine (witnessing all the paintings from this period held in art Museums) and poorly urbanised. Thus, when the favourable ecological conditions were met, it is highly probable that C. amentacea was abundant outside the large cities in the 19th century.

20th century

During the ﬁrst half of 20th century, the records and collections remained numerous along the whole of the French continental coasts (Anonymous, 1911; Mouret, 1911; Camous, 1912; Decrock, 1914; Raphélis, 1924a, 1924b, 1924c; Jahandiez, 1929; Ollivier, 1929; Berner, 1931; Hamel, 1931- 1939). For Corsica the records are rarer (Leblond, 1924; Hamel, 1931-1939). The species was reported as abundant and no evidence of regression was noted along most of the coast except at Marseilles, where Berner (1931) reported heavy pollution of the coast and the development of large stands of Corallina spp., M. galloprovincialis and proliferations of Ulvales interfering with navigation in some small bays. At that time, Marseilles was still an active industrial city. From 1950 to 1989, the number of works concerning C. amentacea considerably increased with algal inventories, phytosociological and chemical studies. The species was collected along the whole coast, in western Provence (Magne, 1956; Huvé, 1960, 1970; Bellan-Santini, 1961, 1962, 1964, 1965, 1966, 1968a, 1968b; Bellan & Pérès, 1970; Pellegrini & Pellegrini, 1970, 1972; Boudouresque, 1971a, 1971b, 1972; Arnoux & Bellan-Santini, 1972; Bellan & Bellan-Santini, 1972; Belsher, 1975, 1977; Picard & Bourcier, 1975; Belsher & Boudouresque, 1976; Bitar, 1980, 1982; Desrosiers et al., 1982, 1986; Epiard-Lahaye, 1988; Gravez et al., 1988), Eastern Provence (Molinier, 1956; Bellan-Santini, 1961, 1962; Augarde & Molinier, 1964; Vignes, 1965; Augier et al., 1966; Bensimon et al., 1966; Bensimon, 1967; Augier & Boudouresque, 1967, 1969a, 1970a, 1970b, 1976a; Augier, 1974, 1978, 1981, 1985; Gadea, 1967; Maggi, 1967; Canamella, 1968; Carvou, 1967; Carvou et al., 1968; Gasquet, 1968; Boudouresque, 1969, 1971a, 1971b; Pellegrini & Pellegrini, 1970; Coppejans, 1972, 1977; Astier, 1975; Belsher et al., 1976; Verlaque & Tiné, 1979; Artaud et al., 1980; Thomas, 1983; Azzolina, 1985; Augier & Nieri, 1987), French Riviera (Gilet, 1954; Guglielmi, 1969) and in Corsica (Picard, 1954b;

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Gilet et al., 1954; Molinier & Molinier, 1955; Molinier, 1956, 1960; Santini, 1961; Deleuil & Molinier, 1964; Boudouresque, 1969, 1971b, 1972; Verlaque, 1975; Boudouresque & Perret, 1977; Coppejans, 1979; Clarisse, 1980-1981, 1984).

The ﬁrst reports of a severe regression around a sewage outfall were documented near Marseilles in the vicinity of the untreated sewage outfall of Cortiou where the species was precisely mapped (Bellan-Santini, 1964, 1965, 1966, 1968b; Bellan & Bellan-Santini, 1972; Bellan & Pérès, 1970; Bitar, 1982). A link between the anionic detergents and the regression of the species was hypothesised (Arnoux & Bellan-Santini, 1972). Studies and mapping of C. amentacea in the Gulf of Fos, impacted by a warm water outﬂow from a thermal power plant, the construction of one of the largest European commercial harbours and outfalls from petrochemical industries, evidenced their cumulative negative effects on the species (Desrosiers et al., 1982, 1986).

A decline of C. amentacea on 2.4 km of shoreline was reported in the vicinity of the untreated sub-surface sewage outfall of Cap Sicié, near Toulon (Eastern Provence) (Astier, 1975; Thomas, 1983). Local depletion was reported in the vicinity of a small sewage outfall at La Madrague (Saint-Cyr-sur-Mer, Eastern Provence) (Thomas, 1983). A shift from C. amentacea to turf- forming algae or mussels was observed in the Gulf of Marseilles (Belsher, 1977). In contrast, a recovery of C. amentacea has been reported after the construction of sewage treatment plant in La Ciotat (Western Provence) (Picard & Bourcier, 1975). Mapping was undertaken in some places around the pristine Islands of Port-Cros (National Park since 1963) and Porquerolles (Eastern Provence): C. amentacea was abundant and well developed, forming a more or less continuous belt (Augier et al., 1966; Augier & Boudouresque, 1967, 1969a, 1970a, 1970b, 1973, 1976a; Augier, 1974, 1978, 1981, 1985). A survey (a few hundred metres) over time in the Bay of Port-Man (Port-Cros Island) showed the stability of the population over 20 years (Augier & Nieri, 1987). Several studies of the vegetation of ports in eastern Provence ﬁrst mention that small patches or isolated individuals of C. amentacea were able to grow on the jetties (Vignes, 1965; Bensimon et al., 1966; Carvou, 1967; Gadea, 1967; Maggi, 1967; Canamella, 1968; Carvou et al., 1968).

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Figure 2. Distribution of Cystoseira amentacea along the coastline of western Provence. Grey line: border of western Provence. A: Historical records of C. amentacea (data from vouchers and literature). Only the oldest and the most recent dates have been reported. B: Current distribution of C. amentacea and locations of sewage outfalls and fish farms.

167 |Partie 2 - Chapitre 3

Figure 3. Distribution of Cystoseira amentacea along the coastline of eastern Provence. Grey lines: borders of eastern Provence. A: Historical records of C. amentacea (data from vouchers and literature). Only the oldest and the most recent dates have been reported. B: Current distribution of C. amentacea and locations of sewage outfalls and fish farms.

168 |Partie 2 - Chapitre 3

Figure 4. Distribution of Cystoseira amentacea along the coastline of the French Riviera. Grey lines: borders of French Riviera. A: Historical records of C. amentacea (data from vouchers and literature). Only the oldest and the most recent dates have been reported. B: Current distribution of C. amentacea and locations of sewage outfalls and fish farms.

169 |Partie 2 - Chapitre 3

Figure 5. Distribution of Cystoseira amentacea along the coastline of northern Corsica. Grey line: border of northern Corsica. A: Historical records of C. amentacea (data from vouchers and literature). Only the oldest and the most recent dates have been reported. B: Current distribution of C. amentacea and locations of sewage outfalls.

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Figure 6. Distribution of Cystoseira amentacea along the coastline of southern Corsica. Grey line: border of southern Corsica. A: Historical records of C. amentacea (data from vouchers and literature). Only the oldest and the most recent dates have been reported. B: Current distribution of C. amentacea and locations of sewage outfalls and fish farms.

171 |Partie 2 - Chapitre 3

From 1990 to 2000, the number of scientiﬁc studies concerning C. amentacea decreased but was counterbalanced by the increase in the number of maps because of the demand for ecological impact studies and species inventories, as C. amentacea is reported as a priority habitat for the EU Natura 2000 programme (code Natura 2000: 1170-13). The species was reported as abundant in western Provence (Nieri et al., 1991; Charbonnel et al., 1993; Sinnassamy et al., 1993; Bonhomme et al., 1997, 1999; Augier et al., 1998), in eastern Provence (Valls et al., 1993; Augier, 1995; Francour et al., 1997; Bernard et al., 1999; Gravez et al., 1999; Meinesz et al., 2000a), on the French Riviera (Meinesz et al., 1994; Jaffrenou et al., 1996; Verlaque & Bernard, 1998) and in Corsica (Janssens, 1991; Janssens et al., 1993; Frick et al., 1996; Blachier et al., 1998; Mari et al., 1998; de Vaugelas et al., 1998; Verlaque et al., 1998; Meinesz et al., 1999).

21st century In the early 21st century, C. amentacea was observed as abundant in western Provence (Bonhomme et al., 2001, 2005; Cadiou et al., 2006), in eastern Provence (Bernard et al., 2001, 2002, 2004; Meinesz et al., 2001a, 2001b, 2001c, 2004a; Soltan, 2001; Bonhomme et al., 2004; Cottalorda et al., 2004; Ruitton et al., 2005; Gratiot et al., 2006, 2007), on the French Riviera (Meinesz et al., 2000b; Francour et al., 2003; Susini, 2006) and in Corsica (Ganteaume et al., 2004; Meinesz et al., 2001d, 2004b; Javel et al., 2005; Ballesteros et al., 2007). Isolated individuals of C. amentacea have been reported on port jetties (Bernard et al., 2004; Bonhomme et al., 2005; Susini, 2006). The survey of C. amentacea in the vicinity of a sewage outfall near Calvi (Corsica) and in Cortiou (Marseilles, western Provence) highlighted its decline over time (Janssens, 1991; Janssens et al., 1993; Soltan et al., 2001). A local disappearance was reported after a port enlargement at Corbières, near Marseilles (Sinnassamy et al., 1993).

3.5.2. Field data

C. amentacea is very common along the whole of the rocky coasts of Provence, French Riviera and Corsica. The species is present along 377 km (scale 1:2500) from Menton (Italian border) to Bonnieu Cove, in the Gulf of Fos. In Corsica, the species is spreads along 748 km (scale 1:2500). It is absent from the sandy eastern coast of Corsica, from Bastia to Sulenzara, due to the lack of suitable hard substrates. Most of the populations constitute patchy to continuous belts, with high variation according to the area. Populations are more extensive and more abundant in eastern Provence and Corsica than in other areas (Table 2).

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|Partie 2 - Chapitre 3

Table 2. Structure of Cystoseira amentacea population divided into 6 categories along the French Mediterranean coasts (% of hard substrates). C 0: absence, C 1: Rare scattered plants, C 2: Abundant scattered plants, C 3: Abundant patches of dense stands, C 4: Almost continuous belt, C 5: Continuous belt. Shore length: cumulative length (measured on a 1:2 500 map) of the coast colonized by C1 through C5 C. amentacea.

Shore C0 C1 C2 C3 C4 C5 length Western Provence 77.05 2.16 4.45 5.38 5.40 5.56 45 km Eastern Provence 27.59 0.77 3.40 11.66 13.10 43.48 288 km French Riviera 57.51 0.91 2.12 5.67 6.54 27.24 44 km Corsica 34.14 1.06 6.70 29.99 15.87 12.23 748km Total (France) 38.60 1.11 5.48 22.02 13.63 19.17 1125 km

In western Provence, C. amentacea occupies only 45 km, i.e. 23% of the hard substrates (Table 2, Figure 2B), because part of the coast is unsuitable for its development, with high cliffs shading the shore, vertical substrate and overhanging rocks. Furthermore, the northern part of the Marseilles region is directly under the cumulative impact of different human activities. Thus, even when substrates are favourable for the development of C. amentacea, the populations are sparsely distributed, outcompeted by large stands of M. galloprovincialis and Corallina spp. The southern part of the city is under the influence of its sewage outlet and C. amentacea is lacking over 6.5 km in the vicinity of the outfall (Cortiou), being replaced by mussel beds and Corallina spp. assemblages (Figure 2B). In eastern Provence, where the coast is more favourable to the development of the species, cliffs are rarer and the region is less urbanised than western Provence, C. amentacea is very abundant and occupies 288 km: 72% of the available hard substrate (Table 2, Figure 3B). The possible influence of the only large city (Toulon) is counterbalanced by its geographical position within a semi-enclosed bay. Near the outfall of the Cape Sicié sewage outlet, C. amentacea is reduced to isolated individuals or small patches over 500 m, while Corallina spp. assemblages are dominant. On the French Riviera (including the Principality of Monaco), the species occupies 44 km: 42% of the available hard substrates (Table 2, Figure 4B). Despite the profound changes that have occurred along this coast (coastal development, land reclamations, building of a number of ports and marinas) C. amentacea is still abundant on all the suitable substrates; the populations are mainly constituted by a continuous belt. Populations are isolated from each other by wide beaches and mostly located around the capes and islands. In the vicinity of the ports, and off the main cities (Cannes, Antibes, Nice, Villefranche-sur-Mer, Saint-Jean-Cap-Ferrat), Corallina spp. assemblages dominate. At Monaco, where 87% of the coast has been completely artificialized, a few patches remain; they are located off the Oceanographic Museum, on the last natural rocky substrates of the Principality. C. amentacea is very abundant in Corsica, especially on the west coast where the populations are the most highly developed. On the east coast, C. amentacea is found along the entire rocky

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|Partie 2 - Chapitre 3 coast but populations are more fragmented (Table 2, Figure 5B and Figure 6B). Close to Bastia, Ajaccio and Calvi, C. amentacea is less abundant and is replaced to a greater or lesser extent by Corallina spp. assemblages.

3.5.3. Impact of sewage outfalls

We analysed the abundance of each dominant species or functional group around 20 sewage outfalls. Each sewage outfall is a particular case, depending on location on the coast, depth, effluent flow, date of setting up, type of treatment and frequency of untreated release events during heavy rains. Field observations clearly showed a relationship between the benthic assemblages and the existence of an outfall at Cortiou (Figure 2B) and Cape Sicié (Figure 3B), the two studied sewage treatment plants with the highest outflow. In addition, the treated effluent is released at the sea surface and 6 m depth, respectively. (Figure 7, Table 3). Overall, this pattern is confirmed by the two-dimensional nMDS ordination (Figure 7), although not statistically significant (PERMANOVA; Table 3). However, a significant difference is evidenced if only two classes of sewage volume (below and above 10 000 m3 d-1, respectively) are considered (results not shown).

Table 3. Permutation multivariate analysis of variance (PERMANOVA) on square root transformation of abundance of each dominant species or functional group of each sewage outfall, according to the effluent flow, using S17 Bray Curtis similarity.

Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms P(MC) Effluent flow 4 11760 2940.1 1.2559 0.194 999 0.254 Residual 15 35114 2340.9 Total 19 46874

3.5.4. Impact of ﬁsh farms

Like for the sewage outfalls, each fish farm is a particular case, according to the production, the food used (data not available) and the exposure to hydrodynamism. There is no clear relationship between the presence of a fish farm and the abundance of species and functional groups (Corallina spp., C. amentacea, M. galloprovincialis, turf algae), either from the field evidence and from statistical analyses (Figure 8, Table 4).

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|Partie 2 - Chapitre 3

Table 4. Permutation multivariate analysis of variance (PERMANOVA) on square root transformation of abundance of each dominant species or functional group of each fish farm, according to the distance from the coast, using S17 Bray Curtis similarity

Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms P(MC) Distance 2 6324.8 3162.4 0.79519 0.748 78 0.632 Residual 10 39769 3976.9 Total 12 46094

3.5.5. Impact of ports

We analysed the impact of 193 ports, according to their surface area. During ﬁeld surveys, an effect of the vicinity of the port on the abundance of each dominant species or functional group on the hard substrates was obvious. In the vicinity of ports, especially medium and large ones, C. amentacea is absent or only present as isolated individuals and patches, to the advantage of Corallina spp. This effect is conﬁrmed by statistical analyses (Figure 9, Tables 5 and 6).

Table 5. Permutation multivariate analysis of variance (PERMANOVA) on square root transformation of abundance of each dominant species or functional group, regarding each surface area of port, using S17 Bray Curtis similarities: small port = < 2 ha; middle port = 2.1 to 6 ha; large port = 6.1 to 100 ha; very large port = > 101 ha

Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms P(MC) Surface area 3 55927 18642 7.6304 0.001 997 0.001 Residual 189 4.6176E5 2443.2 Total 192 5.1769E5

Table 6. Pair-wise comparison on square root transformation of abundance of each dominant species or functional group, regarding each surface area of port, using S17 Bray Curtis similarities: small port = < 2 ha; medium sized port = 2.1 to 6 ha; large port = 6.1 to 100 ha; very large port = > 101 ha

Number of P (Monte Pair-wise tests t P(Perm) perms Carlo) Large port / Middle port 1.8478 0.01 999 0.02 Large port / Small port 4.1901 0.001 999 0.001 Large port / Very large port 1.6623 0.039 613 0.027 Medium sized port / Small port 2.185 0.002 999 0.004 Medium sized port / Very large 1.8518 0.01 477 0.012 port Small port / Very large port 1.738 0.008 876 0.015

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|Partie 2 - Chapitre 3

Figure 7. (A): Two-dimensional nMDS ordination plot on abundance of each dominant species or functional group near each outfall according to their mean effluent flow. The grouping of the major sewage treatment plants) on the right seems to show an effect of the effluent volume. (B): Correlation vectors on taxa of interest (Spearman). The opposition of long vectors (Cystoseira amentacea 4 and Corallina spp.) also seems to reflect an effect of sewage volume. 2D stress: 0.15

176 |Partie 2 - Chapitre 3

Figure 8. (A) Two-dimensional nMDS ordination plot on abundance of each dominant species or functional group near each fish farm, according to the distance from the coast. (B): correlation vectors on taxa and functional groups of interest (Spearman); 2D stress: 0.06

177 |Partie 2 - Chapitre 3

Figure 9. (A): Two-dimensional nMDS ordinations plot on abundance of each dominant species or functional group near each port, according to its surface area. The dispersion of the smallest ports reflects their low impact, in contrast with larger ones. (B): correlation vectors on taxa of interest (Spearman); the opposition of long vectors (Cystoseira amentacea 3, 4 and 5 and Corallina spp.) reflects the port effect. 2D stress: 0.18

178 |Partie 2 - Chapitre 3

3.5.6. Development of Cystoseira amentacea on man-made structures

We found 41 sites with C. amentacea growing on man-made structures: 25 on harbour jetties and the others on breakwaters, groynes, pontoons and artiﬁcial platforms (Supplementary material Table S8). Its presence was limited to isolated individuals or small patches. The largest population was observed along 293 m of the jetty at Frioul Island port (Marseilles). In the immediate vicinity (<100 m) of these populations, natural populations were found, constituting putative source populations. However, on the breakwater enclosing the Bay of Toulon, we found isolated individuals up to 3320 m distant from the nearest natural population. Similar observations were made at Marseilles (Corbières, Digue des Catalans). Most of jetties have been rebuilt at least once since their construction; this is not the case of the segment of the Toulon breakwater that harbours C. amentacea, which dates from 1880. Overall, the populations established on man-made structures represent a diminutive cumulative length (2.74 km), compared to the total length of artiﬁcial habitats (116.53 km), Corallina spp. assemblages being widely dominant.

3.5.7. Comparison between historical and current maps

The current maps exhibit extensive and numerous areas occupied by C. amentacea that were not mentioned in the historical maps. This does not mean a progression of the species distribution, but rather emphasises the vast lack of knowledge and the lacunae in the previous mappings. Here, we only compare reliable historical maps with current distribution (Table 7). The comparison of the historical maps with the current maps, within exactly the same areas, shows that, in most cases, only small changes occurred, -3.8% to 4.4% (overall: -0.2%) (Table 7: non-bold lines). These slight differences (positive or negative) between historical and current maps probably result from differences in mapping techniques and accuracy of positioning of the historical maps. Considering these biases, these results reﬂect a remarkable stability over 1-5 decades. In contrast, a conspicuous decline occurred in 4 areas (Table 7: bold lines). The possible causes and biases for this decline are discussed below.

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|Partie 2 - Chapitre 3

Table 7. Comparison of the length (in m) of shoreline occupied by Cystoseira amentacea in the past (various periods) and today, where reliable historical maps are available. Bold: conspicuous decline

Difference Source Location Historical Current (%) Ollivier, 1929 Between Eze-sur-Mer and Cap Martin 13 269 9 977 -24.8 Beaulieu-sur-Mer and Saint-Jean-Cap- Guglielmi, 1969 Ferrat 10 425 7 311 -29.9 Meinesz et al., 2000b Coastline of Nice 2 369 2 279 -3.8 Cap Dramont corniche d'Anthéor, Saint- Bonhomme et al., 2004 Raphaël 7 333 7 356 0.3 Augier & Boudouresque, 1967 Bay of La Palud, Port-Cros Island 689 709 2.9 Augier & Boudouresque,1970b Bay of Port-Man, Port-Cros Island 1 571 1 577 0.4 Augier & Boudouresque, 1976a Port-Cros Island (part) 10 453 10 537 0.8 Meinesz et al., 2000a, 2001a,b, 2004a; Cottalorda et al. 2004 All mapped areas of Port-Cros Island 19 107 19 296 1.0 Meinesz et al., 2001c Bagaud Island 6 211 6 120 -1.5 Augier, 1978 Bon Renaud Cove, Porquerolles Island 113 118 4.4 Augier, 1981 Port-Fay Cove, Porquerolles Island 554 555 0.2 Augier, 1995 Gorges du Loup Cove, Porquerolles Island 271 279 3.0 Gratiot et al., 2006 Porquerolles Island (part) 12 625 12 614 -0.1 Picard & Bourcier, 1975 La Ciotat 5 689 5 610 -1.4 Bellan-Santini, 1966 Calanques of Marseilles 17 465 8 051 -53.9 Soltan, 2001 Calanques of Marseilles 13 154 8 051 -38.8 Cassis, between Canaille Cape and Grand Cadiou et al., 2006, 2007 Caunet Cape 7 528 7 479 -0.7 Between punta Revellata and the harbour Clarisse, 1980-1981, 1984 of Calvi 7 056 5 801 -17.8 Between punta Cappicciolu and punta Blachier et al., 1998 Sperone 6 011 5 826 -3.1

3.6. Discussion

For the ﬁrst time, C. amentacea has been exhaustively mapped at a very large scale (1:2500), over 1 832 km of its distribution area where hard substrates, putatively favourable to its dwelling, are present. It occurs along 1 125 km of coast, from discontinuous populations (isolated individuals) to continuous belts; the continuous and almost continuous belts are found along 369 km of shoreline. Thus, a general view of its current distribution in the French Mediterranean Sea is now available. This distribution has been compared with a comprehensive analysis of all available historical data from literature, grey literature and herbarium vouchers since 1700. Most authors have emphasised the dramatic decline of species of the genus Cystoseira throughout the Mediterranean Sea (e.g. Munda, 1974, 1982, 1993; Boudouresque, 2003; Thibaut et al., 2005; Devescovi & Ivesa, 2007; Airoldi et al., 2008; Falace et al., 2010; Mačić

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|Partie 2 - Chapitre 3 et al., 2010; Fraschetti et al., 2011; Giakoumi et al., 2012; Sala et al., 2012; Bianchi et al., 2014; Templado, 2014). It is the case, in particular, for C. amentacea (e.g. Bellan-Santini, 1963, 1964, 1966, 1968b; Arnoux & Bellan-Santini, 1972; Bellan & Bellan-Santini, 1972; Belsher & Boudouresque, 1976; Clarisse, 1980-1981, 1984; Boudouresque et al., 1990; Soltan et al., 2001; Boudouresque, 2003; Susini, 2006; Susini et al., 2007). This worrying trend resulted in the listing of C. amentacea under the Berne Convention, the Barcelona Convention and Habitat of Community Interest in the UE (Micheli et al., 2013). We were therefore expecting a severe decline of C. amentacea, as reported for C. mediterranea along the French Catalonian coast (Thibaut et al., 2005), at least in Provence and French Riviera, in relation with the increase in human pressure (population, summer touristic frequentation, coastal development and leisure boating). Since the last decades of the 20th century, the increase in marine habitat losses (275 ports, 144 land reclamations, 458 groynes and jetties) has been dramatic (Meinesz et al., 2013). As regard the pollution, it has conspicuously increased over the investigated period, especially during the 20th century (Serrano et al., 2011) and its decline in the study area, following the construction of sewage treatment plants, is too recent (1980-1990s) to have been likely to reverse the trend (Soltan et al., 2001; Thibaut et al., 2005). In fact, among most of the precise locations where historical specimens were reported, we found the species present at the same sites; in some cases, when the abundance was indicated, it proved to be unchanged. In the Gulf of Fos (western Provence), which harbours one of the largest French port and industrial facilities (petrochemical and chemical industries, oil refineries, steelworks, power plant, etc.), the distribution of C. amentacea has remained unchanged since 1975 (Figure 2B), but populations are now more fragmented and are in competition with mussel beds (Desrosiers et al., 1982, 1986) whereas industrial activities and perturbations have clearly increased over the past 40 years. Only 4 locations presented a conspicuous decline of C. amentacea populations between historical and current data (Table 7): the Calanques of Marseilles (Western Provence), between Eze-sur-Mer and Cap Martin, between Beaulieu-sur- Mer and Saint-Jean-Cap-Ferrat (French Riviera) and between Punta Revellata and the harbour of Calvi (Corsica). Ollivier (1929) mapped the species between Eze-sur-Mer and Cap Martin, including the Principality of Monaco. The 24.8% loss can be related to well-documented events, such as the near-total artificialisation of the coastline, especially at Monaco (between 1963 and 2002), where artificialisation encompasses 87% of the coastline (Meinesz et al., 2013). This loss, and its rate of development, is therefore convincing. The 29.9% loss observed between Beaulieu-sur-Mer and Saint-Jean-Cap-Ferrat is based upon a map of Guglielmi (1969). This map is highly reliable and the causes of the loss well identified: enlargement of the coastal road at Beaulieu-sur-Mer (~1975), building of the port of Beaulieu-sur-Mer (1969), enlargement of the Saint-Jean-Cap-Ferrat port (1972), land reclamation of Le Lido (Saint-Jean-Cap-Ferrat, ~998) (Meinesz et al., 2013). In Corsica, a similar decline trend has been documented between Punta A Rivillata (La Revellata) and the harbour of Calvi (-17.8%, Clarisse, 1980-1981, 1984), where the impact of a sewage outfall has been suspected (Janssens, 1991). The greatest loss has been documented in the vicinity of the Cortiou sewage outfall at Marseilles (western Provence), the largest French Mediterranean city and one of the largest cities of the

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|Partie 2 - Chapitre 3 whole Mediterranean Sea, where a steady decrease of C. amentacea has apparently occurred since the 1960s (Bellan-Santini, 1966; Soltan, 2001; Soltan et al., 2001). The loss, with reference to the 1960s hypothetic baseline, would be 39% in the early 2000s (Soltan, 2001) and 54% (present work). However, the validity of the baseline can be questioned; Bellan-Santini (1966, 1968b) mapped the species in some places where its presence is unlikely, due to unsuitable habitats such as beaches, protected coves, under overhanging rocks, on cliffs and on Lithophyllum byssoides (Lamarck) Foslie rims. We therefore suspect an overestimation of the rate of loss since the 1960s. In any case, the 1960s do not constitute a reliable baseline since pollution in the Marseilles area was already worrying in the late 19th century, when the Cortiou sewage outfall was constructed (Marion, 1883), and in the ﬁrst half of the 20th century (Berner, 1931). Nevertheless, the loss continued after 2000 and the unbiased map of Soltan (2001), which is unexpected due to the construction of a sewage treatment plant in 1987 and the improvement of the treatment process in 2007, for the largest discharge of sewage along the French coasts (1 630 000 population equivalent). The reason could lie in the fact that the outfall ﬂow is extremely high (192 000 - 233 000 m3 d-1), and located at sea level, it gives rise to a large plume of freshwater drifting at the sea surface (low salinity is known to have a negative effect on some species of Fucales, (Zavodnik, 1975), and it is dumped without any treatment during the occasional heavy rains.

Our results conﬁrm that C. amentacea is able to colonise man-made structures (we found the species at 41 sites). These populations cannot be perennial since the structures (rocks, concrete blocks, etc.) can be replaced from time to time; this is the probably the case in many ports (French Riviera and eastern Provence) where all the previously reported sightings were not observed again after the enlargement of the port (Ollivier, 1929; Bensimon et al., 1966; Carvou, 1967; Gadea, 1967; Maggi, 1967; Canamella, 1968; Carvou et al., 1968; Vignes, 1968; Susini, 2006). In the Mediterranean, among the Fucales, only C. compressa was commonly observed on dykes (Susini, 2006) and, in the Adriatic Fucus virsoides J. Agardh is also able to grow on man-made substrates (Mačić, 2006), whereas in the Atlantic Fucus spp. are commonly observed on man-made substrates. The observation of C. amentacea on relatively recent man-made substrates (less than 40 years) and relatively distant from the nearest natural population invalidates the hypothesis of Mangialajo et al. (2012) suggesting very slow colonisation, step by step, by eggs disseminated over less than few dozen cm from the source population. Possible dispersion mechanisms, able to account for our results, involve the sea bird Larus cachinnans Pallas 1811 (Bartoli et al., 1997) and drifting fragments (e.g. Raphélis specimens in Herbarium Général, MU; drift specimens on French Riviera beaches). When disturbed, C. amentacea is replaced by Corallina spp, the mussel M. galloprovincialis and/or C. compressa. This phenomenon has been extensively documented; the fast growing Corallina spp. take the place of C. amentacea while mussels prevent the recruitment of C. amentacea (Berner, 1931; Desrosiers et al., 1982, 1986; Bulleri et al., 2002). A number of authors (Bellan & Bellan-Santini, 1972; Kautsky et al., 1992) have reported increments of mussels in polluted waters, particularly in the vicinity of domestic outfalls. Similarly, an increase in mussel populations has been related to algal stand declines in Great Britain and the Baltic Sea (Kautsky et al., 1992). Lastly, C. compressa is a tolerant opportunistic fast growing species, replacing C. amentacea when disturbed (Mangialajo et al., 2012). Loss of C.

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|Partie 2 - Chapitre 3 amentacea reduces the species diversity (point diversity, as defined by Boudouresque (2011) from 133 species in C. amentacea stands in pristine waters, 108 species in C. elongata stands and 76 species in mussels beds in polluted sites (Bellan & Bellan-Santini, 1972). Competition between rhodophytes and fucoids is a common feature worldwide (Worm & Chapman, 1996). In Asturias (Spain), coastal development and pollution on rocky coast result in long term changes, with the decline of Fucus and Laminaria in favour of Gelidium sp. (Fernandez & Niell, 1982). In the Atlantic, C. tamariscifolia, C. baccata (S.G. Gmelin) P.C. Silva and Bifurcaria bifurcata R. Ross forests have been replaced by turf algae in Abra Bilbao Bay (Biscayne Gulf) under a pollution gradient (Díez et al., 1999, 2009). Overall, the replacement of C. amentacea by Corallina spp., mussel beds and/or C. compressa can be interpreted as a phase shift from a canopy stage to a less structured stage (turf), inducing simplification of the zonation pattern, as reported when fucoids have been lost (Munda, 1980, 1993; Tewari & Joshi, 1988; Fairweather, 1990; Rueness & Fredriksen, 1991). To date, C. amentacea has been regarded as a species very sensitive to human impact, e.g. pollution, coastal development and land reclamations. It was thought to have become relatively rare in the highly man-impacted north-western Mediterranean and therefore benefits from a protection status. Undoubtedly, our results confirm a positive correlation between the decline of the species and the vicinity of medium-sized and large ports; as regards the sewage outfalls, such a correlation only concerns very large outfalls flowing at the sea surface, such as that at Marseilles; finally, no relation may be observed between C. amentacea and fish farms. The species has a low nitrogen uptake rate (Orlandi et al., 2014) that could protect the species from non-permanent nitrogen pollution. However, at the scale of the French Mediterranean coasts (Provence, French Riviera and Corsica), this impact seems limited. The comparison of 14 accurate maps produced in the past (1967 through 2006) with current maps, under a variety of human pressure, along 81 km of coastline, failed to evidence any general trend (only 0.02% of difference). Loss is concentrated in 4 areas near Marseilles (Provence), Nice-Monaco (French Riviera) and Calvi (Corsica): from 75 km (1929-1984; may be a slight overestimation) to 47 km (currently) of coastline. Overall, at the scale of the study area, C. amentacea extends along 1 125 km, with long stretches of near-continuous to continuous belts. Although the sensitivity of the species to human impact is confirmed, its resilience may be higher than previously thought. A large amount of historical data, in the form of rarely available old publications, grey literature and herbarium vouchers, do exist, although frequently neglected by authors. Taking into account these data makes it possible to reduce the sliding baseline syndrome, i.e., in the absence of any benchmark, the acceptance of an already degraded environment or of a hypothetically exaggerated degraded one, as the reference, i.e. the baseline. The reconstruction of historical data performed here demonstrates its feasibility, usefulness and efficiency. In addition, the accurate mapping of the current distribution of C. amentacea (2008-2011) will allow future comparisons.

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|Partie 2 - Chapitre 3

Acknowledgments This work was funded by the Agence de l'Eau Rhône Méditerranée and Corse. We thank Eric Pirronneau, Pauline Robvieux for technical assistance at sea, Adrien Cheminée for his statistical advices, the rangers of the French MPAs (H. Bergère, N. Négre, J.M. Culioli, J.M. Domicci, M.C. Santoni), the curators of all the following herbaria we visited at the Museum National d'Histoire Naturelle (B. Dennetiere and B. de Reviers), Villa Thuret (C. Ducatillon), Museum d'Histoire Naturelle d'Aix-en-Provence (C. Delnatte, M. Durand), Museum d'Histoire Naturelle de Toulon (L. Charrier), Museum d'Histoire Naturelle d'Avignon (P. Moulet), Herbier de l'Université de Montpellier 2 (V. Bourgade), Museum d'Histoire Naturelle de Nice (B. Rollier), Musée Océanographique de Monaco (M. Bruni). Thanks are due to M. Paul for proof-reading the English.

3.7. Supplementary materials

Supplementary materials to

Unexpected abundance and long-term relative stability of the brown alga Cystoseira amentacea, hitherto regarded as a threatened species, in the north-western Mediterranean Sea.

Thibaut T., Blanfuné A., Markovic L., Verlaque M., Boudouresque C.F., Perret-Boudouresque M., Maćic V., Bottin L.

Table S1-4. Historical records of C. amentacea along the French Mediterranean coasts.

Table S1. Western Provence

Year Date Town Location References De la pointe Bonnieu jusqu'à 1974 1974-1975 Golfe de Fos Desroziers et al. 1982, 1986 l'anse Tamaris, Golfe de Fos Herbier Verlaque, part n°H5050, Sausset-les- Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, 1998 08/03/1998 Sausset-les-Pins Pins IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Huvé, part n°1245, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 1952 15/05/1952 Carro Carro Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1984 1984 Carro Carro Epiard-Lahaye 1988 Carry-le- 1991 09/1991 Anse du Rouet, Carry-le-Rouet Nieri et al. 1991 Rouet

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|Partie 2 - Chapitre 3

Herbier de Sébastien Vaillant in Herbier 1700 1700 Marseilles Marseilles Général, AB6343, PC0527468, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1818 1818-1820 Marseilles Golfe de Marseilles Schousboe in Bornet 1892 Schousboe in Herbier Général, classeur 41, 1819 02/1819 Marseilles Golfe de Marseilles Herbier Montpellier Université (MPU) Schousboe, AB6341, PC0527470, Muséum 1819 02/1819 Marseilles Marseilles national d'histoire naturelle de Paris (PC) Schousboe, AB6344, PC0527472, Muséum 1819 02/1819 Marseilles Marseilles national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Schousboe in Herbier Général, 1819 1819 Marseilles Marseilles AB6346, PC0527471, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Solier in Herbier Sauvageau, SA5030, 1830 1830 Marseilles Roches de Marseilles PC0519738, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Requien, Liasse 631 Algues, 1833 06/1833 Marseilles Marseilles Pochette Cystoseira 106, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Solier in Herbier Requien, Liasse 631 1833 1833 Marseilles Marseilles Algues, Pochette Cystoseira 106, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Herbier Montagne, Liasse 2, Cystoseira 2, 1834 06/1834 Marseilles Marseilles MA7728, PC043582, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) C. Agardh in Herbier Fabre, FABR13266, 1837 1837 Marseilles Marseilles Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Amélie in Herbier Requien, Liasse 479, 1840 1840 Marseilles Marseilles Algues, 3386/2, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Herbier Saint-Charles, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 1840 1840 Marseilles Marseilles Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Solier in Herbier Requien, Liasse 631 1842 1842 Marseilles Marseilles Algues, Pochette Cystoseira 106, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Giraudy in Herbier Thuret, TA7957, 1853 01/09/1853 Marseilles Marseilles PC0594783, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Lenormand in Herbier Général, classeur 1857 1857 Marseilles Golfe de Marseilles 41, Herbier Montpellier Université (MPU) Herbier J.C. Ducommun, Flora Gallia Australis, armoire 197, Phaeophyceae 782, 1859 22/05/1859 Marseilles Marseilles Lettre A à D, enveloppe 44, part 1, Musée botanique de Lausanne Herbier J.C. Ducommun, Coll. J.C. Ducommun, armoire 197, Phaeophyceae 1859 22/05/1859 Marseilles Marseilles 782, Lettre A à D, enveloppe 43, part 1, Musée botanique de Lausanne

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|Partie 2 - Chapitre 3

Herbier Thuret, leg. Schousboe, TA 8006, 1879 1879 Marseilles Marseilles PC 0594726, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Coll. Schousboe, envoyé par Bornet in Herbier Général, SA4327, PC0519074, 1907 07/04/1907 Marseilles Marseilles Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1910 1910 Marseilles Golfe de Marseilles Decrock 1914 Raphélis in Herbier Général, classeur 42, 1914 1914 Marseilles Morgiou, Marseilles Herbier Montpellier Université (MPU) Raphélis in Herbier Général, classeur 42, 1918 09/1918 Marseilles Pointe Rouge, Marseilles Herbier Montpellier Université (MPU) Herbier Raphèlis in Herbier Général, Rochers de la pointe Rouge, 1- 1918 09/1918 Marseilles Classeur 45, Pochette C. stricta, Herbier 2m, Marseilles Montpellier Université (MPU) Herbier Berner Part 1, Muséum d'histoire 1927 18/06/1927 Marseilles Marseilles naturelle d'Aix-en-Provence (AIX) Château d'If aux alentours de Herbier Berner Part I, Muséum d'histoire 1927 16/07/1927 Marseilles l'embarcadère, Marseilles naturelle d'Aix-en-Provence (AIX) Herbier Berner, part n°H125, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1929 20/03/1929 Marseilles Endoume, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Berner, part n°H127, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1929 31/07/1929 Marseilles Endoume, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Berner, part n°H127, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1929 06/1926 Marseilles Château d'If, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1929 1929 Marseilles Golfe de Marseilles Sauvageau in Ollivier 1929 Herbier Feldmann, FAB4551, PC0459573, 1931 30/06/1931 Marseilles Ile Plane, Marseilles Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Au large des bains du petit 1931 1931 Marseilles Berner 1931 pavillon, Marseilles 1931 1931-1939 Marseilles Marseilles Hamel 1931-1939 1931 1931-1939 Marseilles Golfe de Marseilles Giraudy in Hamel 1931-1939 1931 1931 Marseilles Golfe de Marseilles Berner 1931 1931 1931 Marseilles Marseilles Berner in Bellan-Santini 1967 Herbier Berner Part II, Muséum d'histoire 1942 29/03/1942 Marseilles Calanque de Morgiou, Marseilles naturelle d'Aix-en-Provence (AIX) Herbier Berner Part II, Muséum d'histoire 1942 27/03/1942 Marseilles Cap Croisette, Marseilles naturelle d'Aix-en-Provence (AIX) Herbier Berner Part II, Muséum d'histoire 1942 02/08/1942 Marseilles Endoume, Marseilles naturelle d'Aix-en-Provence (AIX) Herbier Berner Part II, Muséum d'histoire 1942 24/03/1942 Marseilles Endoume, Marseilles naturelle d'Aix-en-Provence (AIX) Herbier Berner Part II, Muséum d'histoire 1942 28/08/1942 Marseilles Endoume, Marseilles naturelle d'Aix-en-Provence (AIX)

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|Partie 2 - Chapitre 3

1950 1950 Marseilles Anse des Cuivres, Marseilles Picard in Bellan-Santini 1964 1950 1950 Marseilles Anse des Cuivres, Marseilles Picard in Bellan-Santini 1967 Herbier Huvé, part n°H1246, Université Ilettes, petite ile en face Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1952 19/03/1952 Marseilles d'Endoume, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Huvé, part n°H1243, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1952 22/05/1952 Marseilles Anse des Cuivres, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Ilôt du Grand Congloué, 1952 1952 Marseilles Magne 1956 Marseilles J. Picard in Herbier F. Magne, PC0466072, Grand Congloué, hiver, 1953 1953-1954 Marseilles Muséum national d'histoire naturelle de Marseilles Paris (PC) Leg. Picard in Herbier Magne numérisé, Grand Congloué, hiver, 1953 1953-1954 Marseilles PC0466072, Muséum national d'histoire Marseilles naturelle de Paris (PC) 1956 1956 Marseilles Mont Rose Huvé 1960, 1970 Herbier Huvé, part n°H1244, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1960 02/1960 Marseilles Calanque Callelongue, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Huvé, part n°H1249, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1960 02/1960 Marseilles Calanque Callelongue, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1960 1960 Marseilles Anse des Cuivres, Marseilles Bellan-Santini 1964 1960 1960 Marseilles Mont Rose, Marseilles Huvé in Bellan-Santini 1967 Pointe de Fontagne, île de Riou, 1961 1961 Marseilles Bellan-Santini 1961 Marseilles Cap Caveau, île de Pomègue, 1961 1961 Marseilles Bellan-Santini 1961 Archipel de Riou, Marseilles Pointe du Marlet (sud du Frioul), 1962 1962 Marseilles Bellan-Santini 1962 Marseilles Herbier Huvé, part n°H1236, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1964 02/07/1964 Marseilles Calanque de Sormiou, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Huvé, part n°H1238, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1964 02/07/1964 Marseilles Calanque de Sormiou, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Huvé, part n°H1239, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1964 02/07/1964 Marseilles Calanque de Sormiou, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Huvé, part n°H1240, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1964 02/07/1964 Marseilles Calanque de Sormiou, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 3

1964 07/1964 Marseilles Prés de Sormiou, Marseilles Huvé 1970 Herbier Huvé, part n°H1237, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1965 22/02/1965 Marseilles Calanque de Morgiou, Marseilles 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Boudouresque, part n°H98, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, 1965 05/1965 Marseilles Les Goudes, Marseilles IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Boudouresque, part n°H99, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, 1965 05/1965 Marseilles Les Goudes, Marseilles IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1965 1965 Marseilles Golfe de Marseilles Bellan-Santini 1965 1966 1966 Marseilles Cortiou, Marseilles Bellan-Santini 1968b 1966 1966 Marseilles Frioul, Marseilles Bellan-Santini 1968b Morgiou, au niveau, sur rochers Herbier Huvé, Université Aix Marseilles, 1967 09/1967 Marseilles battus, forme une ceinture, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Marseilles Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1968 1968 Marseilles Marseilles Pellegini & Pellegrini 1970 1970 1970 Marseilles Golfe de Marseilles Huvé 1970 1971 1971 Marseilles Golfe de Marseilles Boudouresque 1971a 1971 1971 Marseilles Golfe de Marseilles Boudouresque 1971b 1972 1972 Marseilles Golfe de Marseilles Boudouresque 1972 Archipel de Riou, Impériaux, 1977 1977 Marseilles Belsher 1977 Marseilles Archipel de Riou, île Jarre, 1977 1977 Marseilles Belsher 1977 Marseilles 1977 1977 Marseilles La Mélette, Marseilles Belsher 1977 1977 1977 Marseilles Les Stiou de Bouc, Marseilles Belsher 1977 Pointe du Podestat 1977 1977 Marseilles Belsher 1977 (Marseillesveyre), Marseilles Corbière dans le port (station 2), 1987 1987 Marseilles Gravez et al. 1988 Marseilles 1993 1993 Marseilles Corbière dans le port, Marseilles Sinnassamy et al. 1993 Ouest du port de Corbière, 1996 1996 Marseilles Bonhomme et al. 1997 Marseilles Duchesnay in Herbier Requien, Liasse 631 19th 19th Marseilles Marseilles Algues, Liasse Cystoseira 106, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Duchesnay in Herbier Requien, Liasse 631 19th 19th Marseilles Marseilles Algues, Liasse Cystoseira 106, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Coll Solier, AB6333 et coll. Requien 19th 19th Marseilles Marseilles, rare AB6334, PC0527460, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Lenormand ?, AB6335, PC0527461, 19th 19th Marseilles Marseilles Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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|Partie 2 - Chapitre 3

Solier, AB6349, PC0527476, Muséum 19th 19th Marseilles Marseilles national d'histoire naturelle de Paris (PC) Honeback in Herbier Thuret, TA7953, 19th 19th Marseilles Marseilles PC0594781, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Le Sourd in Herbier Général, 19th 19th Marseilles Marseilles AB6041, PC0487428, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Montagne, Liasse 3, Cystoseira, 19th 19th Marseilles Marseilles MA7860, PC0043712, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Général, AB6271, PC0527553, 19th 19th Marseilles Marseilles Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Général, AB6270, PC0527552, 19th 19th Marseilles Marseilles Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Lamouroux, Liasse Fucaceae , 18th 18th Marseilles Marseilles C1F65, PC011147, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Excicata Herbier O. Debaux, Algues 1, 19th 19th Marseilles Marseilles Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Requien Liasse 631 Algues, Liasse 1836 10/06/1836 Cassis Cassis Cystoseira 106, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) 1993 1993 Cassis Baie de Cassis Charbonnel et al. 1993 1998 1998 Cassis Calanque d'En Vau, Cassis Augier et al. 1998 2006 2006 Cassis Cap Canaille, Cassis Cadiou et al. 2006 Herbier Montagne, liasse 2 - Cystoseira 2, 19th 19th Cassis Cassis MA7728, PC043582, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1952 1952-1972 La Ciotat Côte de La Ciotat Picard & Bourcier 1975 (paru en 1976)

Table S2. Eastern Provence

Year Date Town Location References Saint-Cyr-sur- Port des Lecques jetée ouest, 1967 1967 Carvou 1967 Mer Saint-Cyr-sur-Mer Saint-Cyr-sur- Port des Lecques, jetée externe, 1967 1967 Carvou et al. 1968 Mer Saint-Cyr-sur-Mer Saint-Cyr-sur- Port de la Coudourière, Saint- 1968 1968 Canamella 1968 Mer Cyr-sur-Mer 1966 1966 Bandol Port, Bandol Bensimon et al. 1966 Herbier Huvé, part n°H1247, Université Six-Four-les- Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 1955 10/05/1955 Le Brusc, Six-Four-les-Plages Plages 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 3

Six-Four-les- 1961 1961 Le Brusc, Six-Four-les-Plages Bellan Santini 1961 Plages Six-Four-les- Entre les iles du Gaou et la côte, 1961 1961 Bellan-Santini 1961 Plages Six-Four-les-Plages Six-Four-les- 1962 1962 Petit Gaou, Six-Four-les-Plages Bellan-Santini 1962 Plages Six-Four-les- 1964 1964 Petit Gaou, Six-Four-les-Plages Augarde & Moliner 1964 Plages Herbier Boudouresque, part n°H71, Six-Four-les- Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, 1965 01/03/1965 Le Brusc, Six-Four-les-Plages Plages IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Six-Four-les- 1968 1968 Le Brusc, Six-Four-les-Plages Pellegrini & Pellegrini 1970 Plages Six-Four-les- 1971 1971 Le Brusc, Six-Four-les-Plages Augier 1974 Plages Six-Four-les- 1971 1971 Petit Gaou, Six-Four-les-Plages Boudouresque 1971c Plages Six-Four-les- 1974 1974 Le Brusc, Six-Four-les-Plages Augier 1974 Plages Six-Four-les- 2002 2002 Les Embiez, Six-Four-les-Plages Bernard et al. 2002 Plages Herbier Feldmann, FAB4527, PC0459549, Saint- 1928 31/07/1928 Les Sablettes, Saint-Mandrier Muséum national d'histoire naturelle de Mandrier Paris (PC) Saint- 1965 1965-1966 Port de Saint-Mandrier Maggi 1967 Mandrier Saint- 1967 1967 Baie de Cavalas, Saint-Mandrier Vignes 1968 Mandrier Saint- 1999 1999 Anse du canier, Saint-Mandrier Gravez et al. 1999 Mandrier Herbier Feldmann, FAB4529, PC0459551, La Seyne sur 1928 07/08/1928 Saint-Mandrier - Saint Elme Muséum national d'histoire naturelle de Mer Paris (PC) Herbier Magne numérisé, PC0466071, La Seyne-sur- 1963 14/08/1963 Marvivo, La Seyne-sur-Mer n°1255, Muséum national d'histoire Mer naturelle de Paris (PC) Herbier Magne numérisé, PC0466073, La Seyne-sur- 1963 14/08/1963 La Seyne-sur-Mer n°1263, Muséum national d'histoire Mer naturelle de Paris (PC) Herbier Magne numérisé, PC0466074, La Seyne-sur- 1963 14/08/1963 La Seyne-sur-Mer n°1264, Muséum national d'histoire Mer naturelle de Paris (PC) La-Seyne-sur- Herbier F. n° 1263, PC0466074, Muséum 1963 14/08/1963 La-Seyne-sur-mer mer national d'histoire naturelle de Paris (PC) La-Seyne-sur- Herbier F. n° 1265, PC0466074, Muséum 1963 14/08/1963 Mar vivo -1m, La-Seyne-sur-mer mer national d'histoire naturelle de Paris (PC) La-Seyne-sur- Port de Saint-Elme, jetée externe, 1967 1967 Carvou et al. 1968 mer La-Seyne-sur-mer La-Seyne-sur- Port de Saint-Elme, jetée externe, 1967 1967 Gadea 1967 mer La-Seyne-sur-mer

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|Partie 2 - Chapitre 3

Herbier Feldmann, FAB4526, PC0459548, 1928 20/08/1928 Toulon Cap Brun, Toulon Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1931 1931-1939 Toulon Toulon Gaudichot in Hamel 1931-1939 1975 1975 Toulon Sous le fort Saint-Louis, Toulon Astier 1975 1975 1975 Toulon Cap Sicié, Toulon Astier 1975 Herbier Verlaque, part n°H5051, Ilot d'Aragnion en face de la Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, 1978 10/06/1978 Toulon pointe de la Carrière, Tamaris, IRD, UM 110 Institut Méditerranée Toulon d'Océanologie (HCOM) 1978 1978-1979 Toulon Grande rade, Toulon Verlaque & Tine 1979 Herbier Verlaque, part n°H5052, Grande jetée, face externe, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, 1979 28/04/1979 Toulon Toulon IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Verlaque, part n°H5053, Grande jetée, face externe, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, 1979 28/04/1979 Toulon Toulon IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Dudresnay in Herbier Requien Liasse 631 19th 19th Toulon Toulon Algues, Liasse Cystoseira 106, Museum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Herbier Général, classeur 42, Herbier 19th 19th Toulon Toulon Montpellier Université (MPU) A. de Barau in Herbier Moquin-Tandon, 19th 19th Toulon Toulon AB6337, PC0527462, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Fabre, FA13267, Muséum national 19th 19th Toulon Toulon d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Le Sourd in Herbier Général, 19th 19th Toulon Cap Sollies, Toulon AB6037, PC0487424, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Montagne liasse 3 - Cystoseira , 19th 19th Toulon Toulon MA7871, PC0043723, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Vu par Guillou, AB6336, PC0527463, 19th 19th Toulon Toulon Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Roussel, AB6348, PC0527474, Rochers sous-marins du fort 18th 18th Toulon Muséum national d'histoire naturelle de Lamalgue Paris (PC) Mouret, Algue de Provence part n°140, Pointe de Carqueiranne, Le 1911 03/1911 Le Pradet Museum d'histoire naturelle de Toulon Pradet (TLON) Mouret, Algue de Provence part n°91, Pointe de Carqueiranne, Le 1991 06/1911 Le Pradet Museum d'histoire naturelle de Toulon Pradet (TLON) 1911 1911 Carqueiranne Carqueiranne Mouret 1911 premier rocher naturel à l'est du 1968 1968 Carqueiranne Gasquet 1968 port, Carqueiranne 1983 1983-1985 Carqueiranne Fontbrun, Carqueiranne Azzolina 1985

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|Partie 2 - Chapitre 3

1993 1993 Carqueiranne Carqueiranne Valls et al. 1993 Hyères, île de Anse du Bon Renaud et Plage 1976 1976 Augier 1978 Porquerolles d'Argent, Porquerolles Entre le cap des Mèdes et la Hyères, île de 2005 05/2005 pointe de L'indienne, Ruitton et al. 2005 Porquerolles Porquerolles Hyères, île de Porquerolles (Langoustier, 2006 2006 Gratiot et al. 2006 Porquerolles Medes, Sud-Est) Rec. A. Meinesz in Herbier Thibaut CA63, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2006 13/07/2006 Porquerolles Le Langoustier - Porquerolles Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. A. Meinesz in Herbier Thibaut CA64 , CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2006 13/07/2006 Porquerolles Le Langoustier - Porquerolles Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. A. Meinesz in Herbier Thibaut CA64 , CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2006 13/07/2006 Porquerolles Le Langoustier - Porquerolles Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Hyères, île de 2007 2007 Porquerolles Gratiot et al. 2007 Porquerolles Hyères, île de 1966 1966 Bagaud Augier et al. 1966 Bagaud Hyères, île de 1976 1976 Pointe du Beau, Bagaud Belsher et al. 1976 Bagaud Hyères, île de 1976 1976 Pointe du Débarcadère, Bagaud Belsher et al. 1976 Bagaud Hyères, île de 1976 1976 Débarcadère, Bagaud Belsher et al. 1976 Bagaud Hyères, île de 1976 1976 Bagaud Belsher et al. 1976 Bagaud Hyères, île de 1997 été 1997 Bagaud Meinesz et al. 2001 Bagaud Herbier Thibaut CA3, CNRS/INSU, IRD, Hyères, île de UM 110 Institut Méditerranée 1997 04/06/1997 Bagaud Bagaud d'Océanologie (HCOM) Hyères, île de Raphélis in Herbier Général, classeur 41, 1929 25/07/1929 Calanque de Port-Man, Port-Cros Port-Cros Herbier Montpellier Université (MPU) Guinochet in Herbier Feldmann, FAB4553, Hyères, île de 1929 10/09/1929 Calanque du Sud, Port-Cros PC0459575, Muséum national d'histoire Port-Cros naturelle de Paris (PC) Hyères, île de 1966 1966 Baie de la Palud, Port-Cros Augier et al. 1966 Port-Cros Hyères, île de 1967 1967 Port-Cros Augier & Boudouresque 1967 Port-Cros Herbier Boudouresque, part n° HB1217, Hyères, île de Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, 1967 09/1967 Port-Cros, mode très battu Port-Cros IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Hyères, île de 1969 1969 Port-Cros Augier & Boudouresque 1969a Port-Cros Hyères, île de 1970 1970 Baie de Port-Cros Augier & Boudouresque 1970a Port-Cros

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|Partie 2 - Chapitre 3

Hyères, île de 1970 1970 Port-Man, Port-Cros Augier & Boudouresque 1970b Port-Cros Hyères, île de 1971 1971 Port-Cros Boudouresque 1971b Port-Cros Hyères, île de 1976 1976 Pointe du Grand Père, Port-Cros Belsher et al. 1976 Port-Cros Hyères, île de 1976 1976 Calanque des Curés, Port-Cros Belsher et al. 1976 Port-Cros Hyères, île de Pointe du Moulin à Vent, Port- 1976 1976 Belsher et al. 1976 Port-Cros Cros Hyères, île de 1976 1976 Plage du Sud, Port-Cros Belsher et al. 1976 Port-Cros Hyères, île de 1976 1976 Baie de la Palud, Port-Cros Belsher et al. 1976 Port-Cros Hyères, île de 1976 1976 Port-Cros Belsher et al. 1976 Port-Cros Hyères, île de 1978 1978 Port-Cros Artaud et al. 1980 Port-Cros Hyères, île de 1984 1984-1985 Port-Man, Port-Cros Augier & Nieri 1987 Port-Cros Hyères, île de 1985 1985 Anse du Sud, Port-Cros Augier 1985 Port-Cros Hyères, île de 1998 1998 Face Nord de Port-cros Meinesz et al. 2000 Port-Cros Hyères, île de 1998 07/1998 Le Rascass, Port-Cros Meinesz et al. 2000, Cottalorda et al. 2004 Port-Cros Hyères, île de 2000 2000-2001 Face sud et Est de Port-cros Meinesz et al. 2001a et b Port-Cros Hyères, île de 2001 juil-01 La Gabinière, Port-Cros Meinesz et al. 2001, Cottalorda et al. 2004 Port-Cros Hyères, île de 2002 2002 Face ouest de Port-cros Meinesz et al. 2002 Port-Cros Herbier Requien Liasse 631 Algues, Liasse Hyères, île de 19th 19th Port-Cros Cystoseira 106, Museum d'histoire Port-Cros naturelle d'Avignon (AV) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA91, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2005 12/04/2005 Port-Cros Port-Cros Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA92, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2005 12/04/2005 Port-Cros Port-Cros Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Boudouresque, part n°H1930, Hyères, île du Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, 1929 25/07/1929 Calanque de l'âne, Le Levant Levant IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1911 1911 Giens Presqu'ile de Giens Mouret 1911 1911 1911 Giens Rade et rivage de Giens Mouret in Jahandiez 1929 Herbier Mouret, Algue de provence IV 1911 01/07/1911 Giens Presqu'ile de Giens n°321, Museum d'histoire naturelle de Toulon (TLON) 1929 <1929 Giens Ile du Grand Ribaud, Giens Jahandiez 1929

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|Partie 2 - Chapitre 3

1955 1955 Giens Ile du Grand Ribaud, Giens Molinier 1956 1966 1966 Giens Port du Niel, Giens Bensimon et al. 1966 1969 1969 Giens Presqu'ile de Giens Boudouresque 1969a 1971 1971 Giens Tour Fondue, Giens Boudouresque 1971b 1971 1971 Giens Pointe des terres rouges, Giens Boudouresque 1971c 1971 1971 Giens Port du Niel, Giens Boudouresque 1971c 1983 1983-1985 Giens Presqu'ile de Giens Azzolina 1985 1911 11/06/1911 Le Lavandou Cap Bénat, Le Lavandou Anonymous 1911 Secteur de la Nasque ( = Pointe 1983 1983-1985 Cavalaire Azzolina 1985 du Dattier), Cavalaire La-Croix- Cap Mimosa = Cap Dubreuil = 1983 1983-1985 Azzolina 1985 Valmer Cap Dubrouis, La Croic-Valmer La-Croix- 1983 1983-1985 Pointe Andati, La Croix-Valmer Azzolina 1985 Valmer La-Croix- 1983 1983-1985 Cap Lardier, La Croix-Valmer Azzolina 1985 Valmer 1983 1983-1985 Ramatuelle Cap Camarat, Ramatuelle Azzolina 1985 1993 1993 Ramatuelle Cap Taillat, Ramatuelle Valls et al. 1993 Roquebrune- Les Issambres, Roquebrune-sur- 1968 1968 Pellegrini & Pellegrini 1970 sur-Argens Argens Roquebrune- Port Saint Peire, Roquebrune-sur- 2005 2005 Bonhomme et al. 2005 sur-Argens Argens Herbier Feldmann, FAB4523, PC0459544, 1926 04/1926 Saint-Aygulf Saint-Aygulf Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Feldmann, FAB4522, PC0459544, 1926 04/1926 Saint-Aygulf Saint-Aygulf Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Feldmann, FAB4524, PC0459546, 1926 04/1926 Saint-Aygulf Saint-Aygulf Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Général, classeur 41, Herbier 19th 19th Fréjus Fréjus Montpellier Université (MPU) Le Trayas, sous la gare, Saint- Raphélis in Herbier Général, classeur 41, 1913 04/1913 Saint-Raphaël Raphaël Herbier Montpellier Université (MPU) Au pied de l'Esterel, Saint- 1924 1924 Saint-Raphaël Raphelis 1924 Raphaël Raphélis in Herbier Général, classeur 42, 1927 02/1927 Saint-Raphaël Le Trayas, Saint-Raphaël Herbier Montpellier Université (MPU) De Vaugelas et al. 1993 in Bonhomme et 1993 1993 Saint-Raphaël Cap Drammont , Saint-Raphaël al. 2004 Cap Drammont et la Corniche 2003 06/2003 Saint-Raphaël Bonhomme et al. 2004 d'Anthéor, Saint-Raphaël 1968 1968 Agay Agay Pellegrini & Pellegrini 1970 1972 1972 côte varoise côte varoise Boudouresque 1972

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|Partie 2 - Chapitre 3

Table S3. French Riviera

Year Date Town Location References Théoule-sur- Roche de la plage, Téoule-sur- Raphélis in Herbier Général, Herbier 1911 06/1911 Mer Mer Montpellier Université (MPU) Récolte M. Fontana, Raphélis in Herbier 1900 05/1900 Mandelieu La Napoule, Mandelieu Général, classeur 41, Herbier Montpellier Université (MPU) Herbier Sauvageau, part n°SA5028, 1856 20/04/1856 Cannes Ile Sainte-Marguerite, Cannes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Sauvageau, SA5028, PC0519736, 1856 20/04/1856 Cannes Ile Sainte-Marguerite, Cannes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Thuret, TA7953 et TA7954, 1856 20/04/1856 Cannes Ile Sainte-Marguerite, Cannes PC0594779, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Thuret, TA7955 et TA7956, 1856 04/1856 Cannes Ile Sainte-Marguerite, Cannes PC0594784, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Bornet in Herbier Villa Thuret, Liasse 1856 04/1856 Cannes Ile Sainte-Marguerite, Cannes Fucacées, Jardin Botanique de la Villa Thuret (VTA) Herbier Général, leg. L. Mancilly, En épave, île Sainte-Marguerite, 1869 9/10/1869 Cannes AB6350, PC0527477, Muséum national Cannes d'histoire naturelle de Paris (PC) Marcilly in Herbier Al. Bunge, AB6338, 1869 1869 Cannes Ile Sainte-Marguerite, Cannes PC0527462, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Raphélis in Herbier Général, classeur 41, 1898 08/1898 Cannes Saint-Marguerite le débarcadère Herbier Montpellier Université (MPU) Herbier Raphèlis in Herbier Général, 1899 03/1899 Cannes Cannes, rejet plage Classeur 45, Pochette C. stricta, Herbier Montpellier Université (MPU) Raphélis in Herbier Général, classeur 42, 1899 05/1899 Cannes Plage, Cannes Herbier Montpellier Université (MPU) Raphélis in Herbier Général, classeur 41, 1900 05/1900 Cannes La Réserve, Cannes Herbier Montpellier Université (MPU) Raphélis in Herbier Général, classeur 41, 1912 09/1912 Cannes La Croisette, Cannes Herbier Montpellier Université (MPU) 1924 1924 Cannes Au pied du Fort Vauban, Cannes Raphelis 1924 1924 1924 Cannes Au pied du Fort Vauban, Cannes Raphelis 1924 1924 1924 Cannes Au pied du Fort Vauban, Cannes Raphelis 1924 1924 1924 Cannes Au pied du Fort Vauban, Cannes Raphèlis 1924 1924 1924 Cannes La Réserve, Cannes Raphèlis 1924 Herbier Raphèlis in Herbier Général, 1926 03/1926 Cannes Rochers de la reserve, Cannes Classeur 45, Pochette C. stricta, Herbier Montpellier Université (MPU) Raphélis in Herbier Général, classeur 42, 1926 02/1926 Cannes La Réserve, Cannes Pochette C. stricta, Herbier Montpellier Université (MPU)

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|Partie 2 - Chapitre 3

Raphélis in Herbier Général, classeur 42, 1927 02/1927 Cannes La Croisette, Cannes Pochette C. stricta, Herbier Montpellier Université (MPU) Raphèlis in Herbier Algues de France non 1927 02/1928 Cannes Ile Sainte-Marguerite, Cannes trié, Fascicule IV, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herb. Feldmann 44/17 - leg A. Raphélis, 1930 10/1930 Cannes Cannes FAB00328 - PC0111089, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Raphélis in Hamel 1931-1939 (il cite 1931 1931-1939 Cannes Cannes Raphelis Alg. de France n°126) Exccicata Hamel, Algues de France n° 126 Sur les rochers près du niveau , 19th 19th Cannes - Leg et det. Raphélis, Muséum national Cannes d'histoire naturelle de Paris (PC) Leg. Giraudy in Herbier Lenormand 1841, 1839 1839 Antibes Antibes AB6347, PC0527473, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Saint-Charles, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 1840 1840 Antibes Antibes Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Flahaut, cote 5D4D, classeur 31, 1840 1840 Antibes Antibes Herbier Montpellier Université (MPU) Giraudy in Herbier Thuret, TA7958, 1842 05/1842 Antibes Antibes PC0594782, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Lenormand 1843 in Herbier Sauvageau, 1843 1843 Antibes Antibes SA5037, PC0519745, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Bornet in Herbier Flahaut, classeur 31, 1866 4/10/1866 Antibes Antibes Herbier Montpellier Université (MPU) Bornet in Herbier Thuret, TA7945, 1866 4/10/1866 Antibes Bois Gorde, Antibes PC0594771, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Sauvageau, part n°SA5032, 1866 04/10/1866 Antibes Antibes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Leg. Bornet in Herbier Thuret,SA5032, 1866 4/10/1866 Antibes Antibes PC0519740, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Villa Thuret, Liasse 282 - 1882 21/05/1882 Antibes Antibes Cystoseira, planche 173, Jardin Botanique de la Villa Thuret (VTA) Herbier Flahaut, cote 5D4D, classeur 31, 1883 04/1883 Antibes Plan de l'Ilette, Antibes Herbier Montpellier Université (MPU) Herbier Sauvageau, part n°SA5029, 1883 04/1883 Antibes Antibes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Sauvageau, SA5029, PC0519737 leg Flahaut ex herbier de Montpellier, 1883 04/1883 Antibes Antibes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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|Partie 2 - Chapitre 3

1883 1883 Antibes Antibes Bornet & Flahaut 1883 Herbier A. Vickers in Herbier Sauvageau, 19/01- 1898 Antibes Antibes SA5031, PC0519739, Muséum national 9/04/1898 d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Sauvageau, part n°SA5031, éch. 1, 1898 19/01/1898 Antibes Antibes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Sauvageau, part n°SA5031, éch. 2, 1898 09/04/1898 Antibes Antibes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Feldmann, FAB4530, PC0459552, 1925 08/10/1925 Antibes Pointe de l'Ilette, Cap d'Antibes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Feldmann, FAB4531, PC0459553, 1925 04/10/1925 Antibes Graillon, Cap d'Antibes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Feldmann, FAB4532, PC0459554, 1925 08/10/1925 Antibes Antibes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Raphélis in Herbier Général, classeur 42, 1928 05/1928 Antibes Au pied des remparts, Antibes Herbier Montpellier Université (MPU) 1928 1928 Antibes Le Graillon, Antibes Ollivier 1929 1928 1928 Antibes Eden Roc, Antibes Ollivier 1929 1931 1931-1939 Antibes Antibes Thuret & Bornet in Hamel 1931-1939 Carnet de récolte de Feldmann, part Pointe Graille, Le Crouton, 1964 11/05/1964 Antibes n°10966, Muséum national d'histoire Antibes naturelle de Paris (PC) Carnet de récolte de Feldmann, part Pointe Graille, Le Crouton, 1964 11/05/1964 Antibes n°10967, Muséum national d'histoire Antibes naturelle de Paris (PC) Herbier Feldmann, FAB4535-36-37-38, Pointe du Graillon, station 1964 11/05/1964 Antibes PC0459557, Muséum national d'histoire ombragée, Antibes naturelle de Paris (PC) Herbier Feldmann, FAB4539, PC0459561, 1964 11/05/1964 Antibes Anse du Crouton, Antibes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Feldmann, FAB4540, PC0459562, 1964 11/05/1964 Antibes Pointe du Croton, Antibes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Thuret, TA7954, PC0594780, 19th 19th Antibes Antibes Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Villa Thuret, Liasse 282 - 19th 19th Antibes Antibes Cystoseira, planche 51, Jardin Botanique de la Villa Thuret (VTA) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut, 2003 10/07/2003 Antibes Cap d'Antibes CA74, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA75, 2003 10/07/2003 Antibes Cap d'Antibes CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 3

Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA76, 2003 10/07/2003 Antibes Cap d'Antibes CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. J.M. Cottalorda in Herbier Thibaut 2003 26/03/2003 Antibes Cap d'Antibes CA85, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Thibaut, CA135, CNRS/INSU, 2008 mars 2008 Antibes Antibes IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Thibaut, CA136, CNRS/INSU, 2008 mars 2008 Antibes Antibes IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Bory-Saint-Vincent in Herbier Thuret, leg Risso, TA8003,TA7959, PC0594723, 1826 1826 Nice Nice PC0594787, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Risso in Herbier Bory de Saint-Vincent, 1826 1826 Nice Nice TA7655, PC0602292, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Saint-Charles, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 1840 1840 Nice Près du port de Nice Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1871 1871 Nice Près du port de Nice Sarato in Raphélis 1924 Algues Vertes 1890-1910 de Nice, part 1890 1890-1910 Nice Cap de Nice n°77 et n°82, Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) Algues Vertes 1890-1910 Nice, part n° 84, 1890 1890 Nice Cocobeach, Nice Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) Herbier Camous, Algues Marines Vol. 1, 1912 1912 Nice Près du port, Nice Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) 1912 1912 Nice rejetée, Nice Camous 1912 1931 1931-1939 Nice Près du port, Nice Risso in Hamel 1931-1939 Herbier Lamouroux - liasse Fucaceae -C1 - 19th 19th Nice Nice F65, PC011147, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Montagne liasse 3 - Cystoseira, 19th 19th Nice Nice MA7861, PC0043712, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA70, 2003 25/04/2003 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA84, 2003 12/12/2003 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA86, 2003 18/01/2003 Nice Club nautique de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 3

Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA87, 2003 18/01/2003 Nice Club nautique de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA88, 2003 18/01/2003 Nice Club nautique de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA89, 2003 18/01/2003 Nice Club nautique de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA90, 2003 18/01/2003 Nice Club nautique de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA12, 2004 04/06/2004 Nice Sous le promontoir, Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA13, 2004 04/06/2004 Nice Sous le promontoir , Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA14, 2004 04/06/2004 Nice Sous le promontoir, Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA15, 2004 04/06/2004 Nice Sous le promontoir, Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA16, 2004 04/06/2004 Nice Sous le promontoir, Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA17, 2004 04/06/2004 Nice Sous le promontoir, Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA18, 2004 04/06/2004 Nice Sous le promontoir, Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA19, 2004 04/06/2004 Nice Sous le promontoir, Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA20, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA21, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA22, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA23, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA24, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 3

Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CA25, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CA26, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA27, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CA28, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CA29, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CA30, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CA31, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA32, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA33, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA34, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA35, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA36, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA37, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA38, 2004 04/06/2004 Nice Cap de Nice CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Villefranche- Algues Vertes 1890-1910 Nice, Muséum 1890 1890-1910 Rade de Villefranche-sur-Mer sur-Mer d'histoire naturelle de Nice (NICE) Carnet de récolte de Feldmann, part n°775, Villefranche- Au bout de l'embarcadère de 1928 06/04/1928 Muséum national d'histoire naturelle de sur-Mer Villefranche-sur-Mer Paris (PC) Herbier Feldmann, FAB4525, PC0459547, Villefranche- 1928 10/04/1928 Passable, Villefranche-sur-Mer Muséum national d'histoire naturelle de sur-Mer Paris (PC)

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Au bout de la jetée de la Darse, Herbier Général, FAB4481, PC0478058, Villefranche- 1928 06/04/1928 au niveau de l'eau, Villefranche- Muséum national d'histoire naturelle de sur-Mer sur-Mer Paris (PC) Leg. Feldmann in Herbier Roger Melin, Villefranche- 1928 04/1928 Villefranche-sur-Mer Liasse Algues marines, Muséum national sur-Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) Villefranche- 1931 1931 Rade de Villefranche-sur-Mer Ollivier in Hamel 1931-1939 sur-Mer Herbier Feldmann, AB6332, PC0527454, Villefranche- 1938 29/08/1938 Rade de Villefranche-sur-Mer Muséum national d'histoire naturelle de sur-Mer Paris (PC) Herbier Feldmann, FAB4541, PC0459563, Villefranche- La Garinette, Villefranche-sur- 1938 29/08/1938 Muséum national d'histoire naturelle de sur-Mer Mer Paris (PC) Herbier Magne numérisé, pochette Villefranche- Anse du Cuivre, sur Replat pres Cystoseira sp., PC0466086, n°976, 1960 23/06/1960 sur-Mer du niveau, Villefranche-sur-Mer Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Magne (Planches + Carnet de Villefranche- 1968 07/1968 Villefranche-sur-Mer Récolte), n°643, Muséum national sur-Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Meinesz, Classeur Fucales Villefranche- Pointe du Colombier, Cystoseira Med, part n°MPCYS0982, E.A. 1974 08/02/1974 sur-Mer Villefranche-sur-Mer 4228 ECOMERS Université Nice Sophia Antipolis Leg. Lambert in Herbier Magne (Planches Villefranche- + Carnet de Récolte), n°1424, 2 planches, 1980 10/1980 Villefranche-sur-Mer sur-Mer Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Beaulieu-sur- 1968 1968 Pointe des Fourmis Guglielmi 1969 Mer Herbier Meinesz, Classeur Fucales Beaulieu-sur- Cystoseira Med, part n°MPCYS0981, E.A. 1980 10/12/1980 Devant la Villa Kerylos Mer 4228 ECOMERS Université Nice Sophia Antipolis Algues Vertes 1980-1910 de Nice, par Saint-Jean- 1890 04/1890 Saint-Jean-Cap-Ferrat n°81, Muséum d'histoire naturelle de Nice Cap-Ferrat (NICE) Saint-Jean- Plage Sainte Hospice, Saint-Jean- Raphélis in Herbier Général, Herbier 1910 06/1910 Cap-Ferrat Cap-Ferrat Montpellier Université (MPU) Pointe Sainte Hospice à Saint- Saint-Jean- 1912 1912 Jean-Cap-Ferrat jusqu'à Eze-sur- Camous 1912 Cap-Ferrat Mer Carnet de récolte de Feldmann, part n°792, Saint-Jean- Flaque Passable, Saint-Jean-Cap- 1928 10/04/1928 Muséum national d'histoire naturelle de Cap-Ferrat Ferrat Paris (PC) Carnet de récolte de Feldmann, part Saint-Jean- Embarcadère du port de Saint- 1938 19/08/1938 n°4612, Muséum national d'histoire Cap-Ferrat Jean-Cap-Ferrat naturelle de Paris (PC) Cap Ferrat (Rade de Feldmann in Herbier Général, AB13643, Saint-Jean- 1938 08/1938 Villefranche), Saint-Jean-Cap- PC0530946, Muséum national d'histoire Cap-Ferrat Ferrat naturelle de Paris (PC)

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Herbier Feldmann, FAB4542, PC0459564, Saint-Jean- Embarcadère du Cap-Ferrat, 1938 08/1938 Muséum national d'histoire naturelle de Cap-Ferrat Saint-Jean-Cap-Ferrat Paris (PC) Saint-Jean- 1954 1954 Cap Ferrat, Saint-Jean-Cap-Ferrat Gilet 1954 Cap-Ferrat Carnet de récolte de Feldmann, part Saint-Jean- Embarcadère du port de Saint- 1964 09/05/1964 n°10953, Muséum national d'histoire Cap-Ferrat Jean-Cap-Ferrat naturelle de Paris (PC) Saint-Jean- 1968 1968 Saint-Jean-Cap-Ferrat Guglielmi 1969 Cap-Ferrat Rec. A. Meinesz in Herbier Menez CA57, Saint-Jean- Pointe du Colombier ss C. 1974 08/02/1974 CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Cap-Ferrat compressa, Saint-Jean-Cap-Ferrat Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Saint-Jean- 1996 1996 Cap Ferrat, Saint-Jean-Cap-Ferrat Jaffrenou et al. 1996 Cap-Ferrat Rec. A. Meinesz in Herbier Thibaut CA68, Saint-Jean- 2003 08/04/2003 Lido, Saint-Jean-Cap-Ferrat CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Cap-Ferrat Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. A. Meinesz in Herbier Thibaut CA69, Saint-Jean- 2003 08/04/2003 Lido, Saint-Jean-Cap-Ferrat CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Cap-Ferrat Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Thibaut CA71, CNRS/INSU, IRD, Saint-Jean- Flaques pointe Ste-Hospice, 2003 13/05/2003 UM 110 Institut Méditerranée Cap-Ferrat Saint-Jean-Cap-Ferrat d'Océanologie (HCOM) Herbier Thibaut CA72, CNRS/INSU, IRD, Saint-Jean- Flaques pointe Ste-Hospice, 2003 13/05/2003 UM 110 Institut Méditerranée Cap-Ferrat Saint-Jean-Cap-Ferrat d'Océanologie (HCOM) Herbier Thibaut CA72, CNRS/INSU, IRD, Saint-Jean- Flaques pointe Ste-Hospice, 2003 21/05/2003 UM 110 Institut Méditerranée Cap-Ferrat Saint-Jean-Cap-Ferrat d'Océanologie (HCOM) Rec. A. Meinesz in Herbier Thibaut CA62, Saint-Jean- Pointe Ste-Hospice, Saint-Jean- 2003 20/05/2003 CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Cap-Ferrat Cap-Ferrat Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Thibaut CA5, CNRS/INSU, IRD, Saint-Jean- Pointe Ste-Hospice, Saint-Jean- 2004 04/02/2004 UM 110 Institut Méditerranée Cap-Ferrat Cap-Ferrat d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA7, Saint-Jean- Pointe Ste-Hospice, Saint-Jean- 2004 15/02/2004 CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Cap-Ferrat Cap-Ferrat Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA8, Saint-Jean- Pointe Ste-Hospice, Saint-Jean- 2004 15/02/2004 CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Cap-Ferrat Cap-Ferrat Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA9, Saint-Jean- Pointe Ste-Hospice, Saint-Jean- 2004 15/02/2004 CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Cap-Ferrat Cap-Ferrat Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA10, Saint-Jean- Pointe Ste-Hospice, Saint-Jean- 2004 15/02/2004 CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Cap-Ferrat Cap-Ferrat Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA11, Saint-Jean- Pointe Ste-Hospice, Saint-Jean- 2004 15/02/2004 CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Cap-Ferrat Cap-Ferrat Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 3

Herbier Thibaut CA53, CNRS/INSU, IRD, Saint-Jean- Pointe Ste-Hospice, Saint-Jean- 2004 04/02/2004 UM 110 Institut Méditerranée Cap-Ferrat Cap-Ferrat d'Océanologie (HCOM) Herbier Thibaut CA54, CNRS/INSU, IRD, Saint-Jean- Pointe Ste-Hospice, Saint-Jean- 2004 12/02/2004 UM 110 Institut Méditerranée Cap-Ferrat Cap-Ferrat d'Océanologie (HCOM) 1927 1927 Eze-sur-Mer De Cap d'Ail à Eze-sur-Mer Ollivier 1929 1927 1927 Eze-sur-Mer Cap Roux Ollivier 1929 Collection Prince de Monaco, Musée 1901 05/1901 Monaco Monaco, station 1104 océanographique de Monaco Herbier Mouret, petit Format, part n°2721- Monaco, 1-3m, sur les rochers 1914 28/01/1914 Monaco 48/010635, Musée océanographique de battus par les vagues Monaco 1927 1927 Monaco Monte-Carlo, Monaco Ollivier 1929 1927 1927 Monaco FontVieille, Monaco Ollivier 1929 Roquebrune- 1859 1859 Roquebrune-Cap-Martin Bonfils in Raphélis 1924 Cap-Martin Cap Martin, sur les rochers de la Roquebrune- 1927 1927 baie de Roquebrune-Cap-Martin Ollivier 1929 Cap-Martin jusqu'à la pointe de la Veille Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA77, Roquebrune- Cap Martin - Roquebrune-Cap- CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 21/07/2003 Cap-Martin Martin Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA78, Roquebrune- Cap Martin - Roquebrune-Cap- CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 21/07/2003 Cap-Martin Martin Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA79, Roquebrune- Cap Martin - Roquebrune-Cap- CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 21/07/2003 Cap-Martin Martin Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA80, Roquebrune- Cap Martin - Roquebrune-Cap- CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 21/07/2003 Cap-Martin Martin Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA81, Roquebrune- Cap Martin - Roquebrune-Cap- CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 21/07/2003 Cap-Martin Martin Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA82, Roquebrune- Cap Martin - Roquebrune-Cap- CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 21/07/2003 Cap-Martin Martin Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA83, Roquebrune- Cap Martin - Roquebrune-Cap- CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 21/07/2003 Cap-Martin Martin Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Raphèlis in Herbier Général, 1918 04/1918 Menton Cap Martin, Menton Classeur 45, Pochette C. stricta, Herbier Montpellier Université (MPU) Raphélis in Herbier Général, classeur 41, 1918 05/1918 Menton Très abondant au Cap Martin Herbier Montpellier Université (MPU) Raphélis in Herbier Général, classeur 42, 1918 04/1918 Menton Menton Herbier Montpellier Université (MPU) 1924 1924 Menton near the Italian border Raphélis 1924 Alpes- 1929 1929 Antibes à Menton Ollivier 1929 Maritimes

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|Partie 2 - Chapitre 3

Alpes- 1931 1931 Antibes à Menton Berner 1931 Maritimes

Table S4. Corsica

Year Date Town Location References Herbier Général, Classeur 42, Herbier 1810 1810 Corse Corse Montpellier Université (MPU) Herbier Général, Classeur 45, Pochette C. 1810 1810 Corse Ile de Corse tamarascifolia, Herbier Montpellier Université (MPU) 1972 1972 Corse Corse Boudouresque 1972 Herbier Salzmann in Herbier Général, 19th 19th Corse Corse Classeur 45, Pochette C. tamarascifolia, Herbier Montpellier Université (MPU) Soleirol in Herbier Montagne, MA7878, 19th 19th Corse Corse PC0043729, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Montagne, Liasse 3 Cystoseira, 19th 19th Corse Corse MA7878, PC0043730, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Lamouroux, Fucacées, 19th 19th Corse Ile de Corse PC0111475, C1f67, n°149, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Général, Classeur 42, Herbier 1820 05/1820 Bastia Bastia Montpellier Université (MPU) Soleirol in Herbier Bory de Saint-Vincent, 1825 1825 Bastia Bastia TA8005, PC0594727, Muséum national d'histoire naturelle de Paris(PC) O. Debeaux, AB6354, PC0427480, Port nouveau de Bastia, rejetés 1869 05/1869 Bastia Muséum national d'histoire naturelle de par les coups de mer Paris (PC) Leg de O. Debeaux in Herbier J. Arènes in Herbier général, AB6034, PC0487421, 1869 1869 Bastia Bastia Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Roussel, AB6339, PC0527466, 1869 1869 Bastia Bastia Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1873 1873 Bastia Nouveau port de Bastia Debeaux 1873 Herbier Général, Classeur 42, Herbier 19th 19th Bastia Bastia Montpellier Université (MPU) Herbier Lebel, AB6340, PC0527466, 19th 19th Bastia Bastia Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) O. Debeaux, AB6355, PC0427480, 19th 19th Bastia Bastia Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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|Partie 2 - Chapitre 3

Excicata Herbier O. Debaux, Algues 1, 19th 19th Bastia Bastia Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1964 1964 Cap Corse Est Entre Erbalunga et Bastia Deleuil & Molinier 1964 1977 1977 Barcaggio Barcaggio (Cap Corse) dans Boudouresque & Perret 1977 peuplement infralittoral photophile se rapportant à la biocénose Cystoseira stricta en mode très battu entre 20-30cm 1960 1960 Farinole Sud de la marine de Farinole Molinier 1960 1977 1977 Farinole Farinole (Cap Corse) dans Boudouresque & Perret 1977 peuplement infralittoral photophile se rapportant à la biocénose Cystoseira stricta en mode très battu entre 20-30cm 1960 1960 Porticciolo Sud de Porticciolo Molinier 1960 1977 1977 Porticciolo Sud de Porticciolo (Cap Corse) Boudouresque & Perret 1977 dans peuplement infralittoral photophile se rapportant au Cystoseiretum crinitae à -0.5m 1977 1977 Porticciolo Porticciolo (Cap Corse) dans Boudouresque & Perret 1977 peuplement infralittoral photophile se rapportant à la biocénose Cystoseira stricta en mode très battu entre 20-30cm 1960 1960 Barcaggio Barcaggio Molinier 1960 1960 1960 Centuri Ilôt de Centuri Molinier 1960 1977 1977 Centuri îlots de Centuri (Cap Corse) dans Boudouresque & Perret 1977 peuplement infralittoral photophile se rapportant à la biocénose Cystoseira stricta en mode très battu entre 20-30cm 1977 1977 Centuri îlots de Centuri (Cap Corse)sous Boudouresque & Perret 1977 un surplomb sciaphile occupé par un peuplement infralittoral se rapportant à la biocénose à Udotea petiolata et Peyssonnelia squamaria, -30cm Soleirol in Herbier Thuret, TA8004, 1825 1825 Calvi Calvi PC0594727, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Feldmann, FAB4534, PC0459556, W.S. Entre Calvi et la pointe de la 1962 08/07/1962 Calvi Muséum national d'histoire naturelle de Revellata, point A, n°18 Paris (PC) Entre la Revellata et le port de 1980 1980 Calvi Clarisse 1980-1981, 1984 Calvi Entre la Revellata et le port de 1990 1990-1991 Calvi Janssens 1991, Janssens et al. 1993 Calvi Herbier Soleirol, AB6342 - PC0527469, 19th 19th Calvi Calvi Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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|Partie 2 - Chapitre 3

19th 19th Calvi Calvi Soleirol in Hamel 1931-1939 Herbier Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part n°MPCYS0986, E.A. 1976 29/05/1976 Galéria Sous le cimetière de Galéria 4228 ECOMERS Université Nice Sophia Antipolis Herbier Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part n°MPCYS0983, E.A. 1976 29/05/1976 Galéria Sous le cimetière de Galéria 4228 ECOMERS Université Nice Sophia Antipolis Rec. M. Verlaque, 2 échantillons, 1980 26/05/1980 Galéria Plage est, au niveau, mode battu CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Verlaque, part n°H5054, 1981 22/07/1981 Galéria Galéria CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Verlaque, part n°H5055, 1981 22/07/1981 Galéria Galéria CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Boudouresque, part n°H1879, 1975 19/02/1975 Scandola Punta Palazzu, Scandola CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1975 1975 Scandola Punta Palazzu, Scandola Verlaque 1975 Herbier Verlaque, part n°H5058, 1988 10/06/1988 Scandola Gargallu, Scandola CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Face ouest de Gargalu et reste de 1998 1998 Scandola Verlaque et al. 1998 la reserve de Scandola Espèce bien représentée dans la 2002 2002 Scandola Francour et al. 2002 réserve de Scandola Solier in Herbier Requien Liasse 170, Plantes de Corse, Algues marines, n°31, 1849 06/1849 Ajaccio Ajaccio Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Solier in Herbier Requien Liasse 170, Plantes de Corse, Algues marines, n°31, 1849 06/1849 Ajaccio Ajaccio Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Solier in Herbier Requien Liasse 170, Plantes de Corse, Algues marines, n°31, 1849 06/1849 Ajaccio Ajaccio Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Solier in Herbier Requien Liasse 170, Plantes de Corse, Algues marines, n°31, 1849 06/1849 Ajaccio Ajaccio Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Solier in Herbier Requien Liasse 170, Plantes de Corse, Algues marines, n°31, 1849 06/1849 Ajaccio Ajaccio Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Solier in Herbier Requien Liasse 170, 1849 1849 Ajaccio Ajaccio Plantes de Corse, Algues marines, n°32,

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|Partie 2 - Chapitre 3

Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) Herbier Requien Liasse 170, Plantes de 1849 06/1849 Ajaccio Ajaccio Corse, Algues marines, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) entre Paratta et la batterie de 1917 1917-1918 Ajaccio Leblond 1924 Maestrallo sur 10km, Ajaccio Raphélis in Herbier Général, Classeur 42, 1926 02/1926 Ajaccio Ajaccio Herbier Montpellier Université (MPU) Leg. Hamel, Herbier Raphèlis in Herbier 1926 02/1926 Ajaccio Ajaccio Général, Classeur 45, Pochette C. stricta, Herbier Montpellier Université (MPU) Thuret, AB6341, PC0527469, Muséum 1926 1926 Ajaccio Ajaccio national d'histoire naturelle de Paris (PC) Herbier Général, AB6269, PC0527551, 1926 02/1926 Ajaccio Ajaccio Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Leg. Hamel, Herbier Rob. Lami, AB6331, 1928 02/1928 Ajaccio Ajaccio PC0527459, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) 1931 1931-1939 Ajaccio Golfe d'Ajaccio Hamel 1931-1939 1950 1950 Ajaccio Après le cimetière, Ajaccio Gilet et al. 1954 1954 1954 Ajaccio Golfe d'Ajaccio Gilet, Molinier, Picard 1954b 1969 1969 Ajaccio Golfe d'Ajaccio Boudouresque 1969a 1971 1971 Ajaccio La Paratta, Ajaccio Boudouresque 1971b Sanguinaires et Punta Parata, 2003 2003 Ajaccio Ganteaume et al. 2004 Ajaccio Ile Mezzo Maro (Sanguinaires), 1955 1955 Ajacco Molinier & Molinier 1955 Ajaccio Fauché in Bory de Saint-Vincent, TA 8008, 1826 1826 Bonifacio Bonifacio PC0594730, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) Cala di Paragnanu (rive gauche), 1950 1950 Bonifacio Gilet et al. 1954 Bonifacio Cala di Paragnanu (rive droite), 1950 1950 Bonifacio Gilet et al. 1954 Bonifacio Entre la calanque de Catena et la 1961 1961 Bonifacio Santini 1961 calanque de l'Arenella, Bonifacio 19th 19th Bonifacio Bonifacio Fauché in Hamel 1931-1939 Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA112, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 04/07/2003 Bonifacio Falaises Bonifacio (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA113, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 04/07/2003 Bonifacio Falaises Bonifacio (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA114, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 04/07/2003 Bonifacio Falaises Bonifacio (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 3

Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA115, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 04/07/2003 Bonifacio Falaises Bonifacio (HCOM) 2003 04/07/2003 Bonifacio Falaises Bonifacio Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA116, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 2003 04/07/2003 Bonifacio Falaises Bonifacio Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA117, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA118, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 04/07/2003 Bonifacio Falaises Bonifacio (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA119, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 04/07/2003 Bonifacio Falaises Bonifacio (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA120, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 04/07/2003 Bonifacio Falaises Bonifacio (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA121, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 04/07/2003 Bonifacio Falaises Bonifacio (HCOM) Herbier Verlaque, part n°H5057, 1985 16/05/1985 Lavezzi Sémilliante, Lavezzi CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1985 05/1985 Lavezzi Archipel des Lavezzi Frick et al. 1996 1992 1992 Lavezzi Lavezzi Meinesz 1992 Herbier Thibaut, CA55, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA93, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA94, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA95, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA96, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA97, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu Méditerranée d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 3

Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA98, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA99, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA100, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA101, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA102, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA103, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA104, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA105, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA106, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA107, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA108, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA109, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA110, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée d'Océanologie 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut 2003 01/07/2003 Lavezzu Lavezzu CA111, CNRS/INSU, IRD, UM 110

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|Partie 2 - Chapitre 3

Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) Herbier Thibaut CA127, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranée 2008 10/06/2008 Lavezzi Lavezzi d'Océanologie (HCOM) Herbier Meinesz, Classeur Fucales Cystoseira Med, part n°MPCYS0987, E.A. 1996 05/1996 Cavallo Cavallo 4228 ECOMERS Université Nice Sophia Antipolis Rec. A. Meinesz in Herbier Thibaut, CA60, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut 1996 01/05/1996 Cavallo Cavallo Méditerranée d'Océanologie (HCOM) 1954 1954 Porto-Vecchio Golfe de Porto-Vecchio Gilet et al. 1954 Pointe de la Marina Vizza, Porto- 1954 1954 Porto-Vecchio Gilet et al. 1954 Vecchio 1996 1996 Porto-Vecchio Iles Cerbicales, Porto-Vecchio De Vaugelas et al. 1996 Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA122, CNRS/INSU, IRD, UM 110 au sud de Santa Giulia, Porto- Institut Méditerranée d'Océanologie 2005 15/08/2005 Porto-Veccio Veccio (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA123, CNRS/INSU, IRD, UM 110 au sud de Santa Giulia, Porto- Institut Méditerranée d'Océanologie 2005 15/08/2005 Porto-Veccio Veccio (HCOM) Rec. M.L. Susini in Herbier Thibaut CA124, CNRS/INSU, IRD, UM 110 au sud de Santa Giulia, Porto- Institut Méditerranée d'Océanologie 2005 15/08/2005 Porto-Veccio Veccio (HCOM)

Table S5. Fish farms taken into account in the analyses.

Western Provence

Town of the fish Distance from the coast (m) farm Marseille, Frioul 35

Eastern Provence

Town of the fish Distance from the coast farm (Spatial Analyst Tools), (m) La Seyne-sur-Mer 2 295 La Seyne-sur-Mer 160 Saint-Raphaël 158 Le Trayas 129

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|Partie 2 - Chapitre 3

French Riviera

Town of the fish Distance from the coast farm (Spatial Analyst Tools), (m) Théoule-sur-Mer 138 Cannes 282 Golfe-Juan 344 Cagnes-sur-Mer 128

Corsica

Town of the fish Distance from tthe coast farm (Spatial Analyst Tools), (m) Campomoro 278 Figari 148 Sant'Amenza 160 Pinarellu 284

Table S6. Ports taken into account in the analyses.

Western Provence (44 ports)

Name of the port City Surface area (ha) (Meinesz et al. 2013) Darse Sud Tour de Vigie, Fos-sur-Mer Fos-sur-Mer 685,0 Poirt Pointe de Saint-Gervais, Fos-sur-Mer Fos-sur-Mer 6,7 Tour de Vigie, Port de Bouc, Port Laver, Martigues Martigues 112,1 Port Calanques des Rénaïres, Martigues Martigues 2,0 Port de Ponteau, Martigues Martigues 12,9 Port les Laurons, Martigues Martigues 2,7 Port Pointe de Carro, Martigues Martigues 4,1 Port les Tamaris, Martigues Martigues 1,9 Port abri Anse d'Auguette, Martigues Martigues 2,3 Port de Sausset-les-Pins Sausset-les-Pins 4,5 Port de Carry, Carry-le-Rouet Carry-le-Rouet 5,1 Port du Rouet, Carry-le-Rouet Carry-le-Rouet 0,8 Port La Madrague de Gignac, Ensues-la-Redonne Ensues-la-Redonne 0,9 Port la Redonne, Ensues-la-Redonne Ensues-la-Redonne 1,1 Port Calanques des Figuières, Ensues-la-Redonne Ensues-la-Redonne 0,4 Port Cap Méjean, Ensues-la Redonne Ensues-la-Redonne 1,0 Port de Niolon, Le Rove Le Rove 0,8 Port de la Vesse, Le Rove Le Rove 0,1

211

|Partie 2 - Chapitre 3

Port Corbière, Marseille Marseille 8,1 Port de la Lave, Marseille Marseille 23,1 Port de l'Estaque, Marseille Marseille 37,1 Grand Port Maritime de Marseille Marseille 723,8 Anse de la Fausse Monnaie, Marseille Marseille 0,1 Port de Cap Croisette, Marseille Marseille 0,2 Vieux-Port de Marseille Marseille 32,4 Port du Frioul, Marseille Marseille 25,3 Port Anse de la Malmousque, Marseille Marseille 0,3 Port Vallon des Auffes, Marseille Marseille 1,3 Port du Prado, Marseille Marseille 9,1 Port la pointe rouge, Marseille Marseille 20,0 Port La Madrague, Marseille Marseille 1,2 Port Calanque de l'Escalette, Marseille Marseille 0,3 Port des Goudes, Marseille Marseille 2,6 Port Calanques Callelongue, Marseille Marseille 0,2 Port Calanque de Sormiou, Marseille Marseille 0,3 Port Calanque de Morgiou, Marseille Marseille 1,2 Port Calanque de Port-Miou, Cassis Cassis 3,6 Port de Cassis Cassis 4,8 Complexe portuaire-Chantiers navals, La Ciotat La Ciotat 42,4 Vieux Port de la Ciotat La Ciotat 7,1 Port de Plaisance, entrée 2, La Ciotat La Ciotat 9,2 Port de Plaisance, entrée 1, La Ciotat La Ciotat 9,2 Port Les Capucins, La Ciotat La Ciotat 0,5 Port Saint-Jean, La Ciotat La Ciotat 1,3

Eastern Provence (78 ports)

Name of the port Town Area covered (ha) (Meinesz et al. 2013) Vieux Port des Lecques, Saint-Cyr-sur-Mer Saint-Cyr-sur-Mer 2,0 Nouveau Port des Lecques, Saint-Cyr-sur-Mer Saint-Cyr-sur-Mer 5,7 Port la Madrague, Saint-Cyr-sur-Mer Saint-Cyr-sur-Mer 3,2 Port de l'Ile de Bendor, Bandol Bandol 0,7 Port des Engraviers, Bandol Bandol 0,9 Port de Bandol Bandol 19,5 Port Notre Dame de Pitié, Sanary-sur-Mer Sanary-sur-Mer 6,8 L'Aricot, Sanary-sur-Mer Sanary-sur-Mer 0,2 Port Saint-Pierre des Embiez, Six-Four-les-Plages Six-Four-les-Plages 15,1 Port Sauviou, Six-Four-les-Plages Six-Four-les-Plages 0,3 Port la Coudoulière, Six-Four-les-Plages Six-Four-les-Plages 3,2 Port Le Brusc, Six-Four-les-Plages Six-Four-les-Plages 7,9 Port Plage Saing-Asile, Saint-Mandrier-sur-Mer Saint-Mandrier-sur-Mer 0,7

212

|Partie 2 - Chapitre 3

Port Pointe Cannier, Saint-Mandrier-sur-Mer Saint-Mandrier-sur-Mer 0,3 Port Anse du creux Saint-Georges, Saint-Mandrier-sur-Mer Saint-Mandrier-sur-Mer 11,1 Port Le Pin Rolland, Saint-Mandrier-sur-Mer Saint-Mandrier-sur-Mer 11,8 Port Le Manteau La Seyne-sur-Mer La Seyne-sur-Mer 0,5 Port Saint-Elme, La Seyne-sur-Mer La Seyne-sur-Mer 1,7 Port du Lazaret, La Seyne-sur-Mer La Seyne-sur-Mer 10,3 Débarcadère de Tamaris, La Seyne-sur-Mer La Seyne-sur-Mer 0,4 Port pointe Balaguier, La Seyne-sur-Mer La Seyne-sur-Mer 0,5 Port Le Bregaillon-Les Mouissègues, la Seyne-sur-Mer La Seyne-sur-Mer 153,7 L'Arsenal, Toulon Toulon 50,6 Port Marchand, entrée 2, Toulon Toulon 44,7 Port Marchand, entrée 1, Toulon Toulon 44,7 Port Fort Saint-Louis, Toulon Toulon 2,3 Port Méjan, Toulon Toulon 0,1 Port Le Mourillon, Toulon Toulon 10,0 Port Anse de San Peyre, La Garde La Garde 0,2 Port La Garonne, Le Pradet Le Pradet 0,4 Port des oursinières, Le Pradet Le Pradet 1,8 Part des Sablettes, Carqueiranne Carqueiranne 4,5 Port de l'Avis, Le levant, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 3,1 Port de l'Ayguade, Le Levant, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 0,8 Port de Port-Cros, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 1,0 Port de Porquerolles, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 17,0 Port de la Madrague, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 0,1 Port du Niel, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 1,6 Port Augier, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 1,1 Port de la Tour Fondue, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 2,5 Port la Capte, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 0,7 Port Saint-Pierre entrée 2, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 27,8 Port Saint-Pierre entrée 1, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 27,8 Port de l'Aygade, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 0,3 Port Pothuau, Hyères-les-Palmiers Hyères-les-Palmiers 1,5 Port Miramar, La Londe-les-Maures La Londe-les-Maures 5,5 Port abri pointe de la Vignasse, Bormes-les-Mimosas Bormes-les-Mimosas 0,1 Port abri Brégançon, Bormes-les-Mimosas Bormes-les-Mimosas 0,3 Port abri Pointe de la Galère, Bormes-les-Mimosas Bormes-les-Mimosas 0,4 Port Abri du Pradet, Bormes-les-Mimosas Bormes-les-Mimosas 0,6 Port la Favière, Bormes-les-Mimosas Bormes-les-Mimosas 19,3 Port du Lavandou entrée 2 Le Lavandou 11,4 Port du Lavandou entrée 1 Le Lavandou 11,4 Port de Cavalaire Cavalaire 10,9 Port abri Cap Saint-Pierre, Saint-Tropez Saint-Tropez 0,5 Port abri Tour Vieille, Saint-Tropez Saint-Tropez 0,5 Port Le Pilon, Saint-Tropez Saint-Tropez 1,0 Port de Saint-Tropez Saint-Tropez 9,8

213

|Partie 2 - Chapitre 3

Marines de Cogolin, Cogolin Cogolin 31,5 Port-Grimaud, Grimaud Grimaud 31,3 Port Pointe Alègre, Grimaud Grimaud 0,1 Port des éléphants, Sainte-Maxime Sainte-Maxime 0,1 Port de Sainte-Maxime Sainte-Maxime 8,7 Port des Issambres, Roquebrune-sur-Argens Roquebrune-sur-Argens 4,0 Port Tonic, Roquebrune-sur-Argens Roquebrune-sur-Argens 0,4 Port Feréol, Roquebrune-sur-Argens Roquebrune-sur-Argens 1,0 Port de Saint-Aygulf, Fréjus Fréjus 2,3 Vieux port de Fréjus Fréjus 10,3 Vieux port de Saint-Raphaël Saint-Raphaël 2,5 Port de Santa-Lucia (entrée 2), Saint-Reaphaël Saint-Raphaël 22,2 Port de Santa-Lucia (entrée 1), Saint-Reaphaël Saint-Raphaël 22,2 Port Arène Grosse, Saint-Raphaël Saint-Raphaël 0,4 Port du Poussaï, Saint-Raphaël Saint-Raphaël 0,6 Port de Boulouris, Saint-Raphaël Saint-Raphaël 0,1 Port Pointe des Cadéous, Saint-Raphaël Saint-Raphaël 0,1 Port Beau Rivage, Saint-Raphël Saint-Raphaël 0,1 Port abri Anthéor, Saint-Raphaël Saint-Raphaël 0,1 Port Chapelle, Saint-Raphaël Saint-Raphaël 1,0

French Riviera (35 ports)

Name of the port Town Area covered (ha) (Meinesz et al. 2013) Port La Figueirette, Théoule-sur-mer Théoule-sur-Mer 2,8 Port La Galère, Théoule-sur-mer Théoule-sur-Mer 2,7 Vieux Port de Théoule-sur-mer Théoule-sur-Mer 1,2 Port La Rague, Mandelieu-la-Napoule Mandelieu-la-Napoule 8,1 Port La Napoule, Mandelieu-la-Napoule Mandelieu-la-Napoule 14,6 Port Le Béal, Cannes Cannes 1,2 Vieux Port de Cannes, Cannes Cannes 19,5 Port Pierre Canto, Cannes Cannes 20,7 Port Cap de la Croisette, Cannes Cannes 2,4 Port le Mouré Rouge, Cannes Cannes 2,2 Port Camille Rayon, Golfe-Juan Golfe-Juan 21,0 Port abri Mallet, Antibes Antibes 0,2 Port abri Anciens murets, Antibes Antibes 0,1 Port La Gallice, Antibes Antibes 6,5 Port Le Crouton, Antibes Antibes 3,8 Port de l'Olivette, Antibes Antibes 0,8 Port de la Salis, Antibes Antibes 1,1 Port Vauban, Antibes Antibes 50,2 Marina Baie des Anges, Villeneuve-Loubet Villeneuve-Loubet 11,8 Port embouchure de la Cagne, Cagnes-sur-Mer Cagnes-sur-Mer 0,8

214

|Partie 2 - Chapitre 3

Port le Cros de Cagnes, Cagnes-sur-Mer Cagnes-sur-Mer 0,7 Port de Saint-Laurent du Var Saint-Laurent-du-Var 13,6 Port les Carras, Nice Nice 0,3 Port "Lympia", Nice Nice 21,7 Vieux port de la Santé, Villefranche-sur-Mer Villefranche-sur-Mer 0,9 Port de la Darse, Villefranche-sur-Mer Villefranche-sur-Mer 5,9 Port Anse de Saint-Jean-Cap-Ferrat Saint-Jean-Cap-Ferrat 9,9 Port Pierre Rourmin Beaulieu-sur-Mer Beaulieu-sur-Mer 1,4 Port de la Rade de Beaulieu -sur-Mer Beaulieu-sur-Mer 15,7 Le Cap roux, Eze-sur-Mer Eze-sur-Mer 0,8 Port de Cap d'Ail Cap-d'Ail 10,8 Port de Fontvieille, Monaco Monaco 32,3 La Condamine, Monaco Monaco 21,8 Vieux port de Menton Menton 1,6 Port Garavan, Menton Menton 17,9

Corsica (42 ports) Name of the port Town Area covered (ha) (Meinesz et al. 2013) Port de Solenzara, Sari-Solenzara Sari-Solenzara 10,3 Port Les Quatres Chemins, Porto-Vecchio Porto-Vecchio 0,2 Marina di Fiori, Porto-Vecchio Porto-Vecchio 0,1 Gare Maritime, Porto-Vecchio Porto-Vecchio 3,7 Vieux Port de Porto-Vecchio Porto-Vecchio 8,8 Marina d'Arje, Porto-Vecchio Porto-Vecchio 0,4 Port de Sant'Amanza, Bonifacio Bonifacio 0,9 Port de Cavallo, Bonifacio Bonifacio 3,1 Port de Bonifacio Bonifacio 13,1 Port Baie de Figari, Pianotolli-Caldarello Pianotolli-Caldarello 0,6 Port Cala di Tizzano Tizzano 0,3 Port de Propriano, entrée 2 Propriano 14,4 Port de Propriano, entrée 1 Propriano 14,4 Port de Porto Pollo, Serra-di-Ferro Serra-di-Ferro 1,0 Port Aspretto, Ajaccio Ajaccio 10,3 Port Charles Ornano, Ajaccio Ajaccio 15,7 Port Tino Rossi, Ajaccio Ajaccio 37,5 Port de Sagone, Vico Vico 0,2 Marina di Cargèse Cargèse 2,6 Port de Porto Porto 0,0 Port de la Girolata Girolata 0,0 Port de Galeria Galéria 0,3 Port La Revellata-Stareso, Calvi Calvi 0,3 Port Golfe de Calvi Calvi 11,5 Marine de Sant'Ambrogio, Lumio Lumio 3,2 Port San Damiano, Algajola Algajola 0,3

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|Partie 2 - Chapitre 3

Port Ile de la Pietra,entrée 2, Ile-Rousse Ile-Rousse 3,5 Port Ile de la Pietra,entrée 1, Ile-Rousse Ile-Rousse 3,5 Port abri Ochinese, Saint-Florent Saint-Florent 0,2 Port de Saint-Florent Saint-Florent 9,9 Marine de Giottani, Barrettali Barrettali 0,5 Port de Centuri Centuri 1,2 Port de Barcaggio, Ersa Ersa 0,9 Port de Machinagio, Rogliano Rogliano 9,2 Port de Santa-Severa, Luri Luri 1,8 Marine de Pietracorbara Pietracorbara 0,3 Port de Porticciolo, Cagnano Cagnano 0,3 Port de pêche de Porticciolo, Cagnano Cagnano 0,4 Port de Sisco Sisco 0,0 Port d'Erbalunga, Brando Brando 0,5 Port de Toga, Ville-di-Pietrabugno Ville-di-Pietrabugno 8,6 Port Saint-Nicolas, Bastia Bastia 15,5

Table S7. Sewage outfalls taken into account in the analyses.

Western Provence

Effluent flow Sewage outfall (m3d-1) Source http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Sausset-les-Pins 2 766

step.php?station=060913104003 http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Le Rove- Niolon 75

step.php?station=060913088002 http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Marseille - Cortiou 192 751

step.php?station=060913055001 http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Marseille - Frioul 98

step.php?station=060913055002 http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Cassis 1 753

step.php?station=060913022001

Eastern Provence

Effluent flow Sewage outfall (m3d-1) Web site http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- La Ciotat 6 446

step.php?station=060913028001 http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Toulon - Sicié 55 329

step.php?station=060983126001 http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Port-Cros 99

step.php?station=060983069003

216

|Partie 2 - Chapitre 3

Lavandou-Rayol- http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- 1 007

Canadel step.php?station=060983070001 http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Saint-Tropez 3 728

step.php?station=060983119001 Roquebrune-sur- http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- 1 383

Argens step.php?station=060983107002

French Riviera

Effluent flow Sewage outfall (m3d-1) Web site Théoules-sur-Mer- http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- 326

Miramar step.php?station=060906138001 http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Cagnes-sur-Mer 16 644

step.php?station=060906027001 http://sierm.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Saint-Laurent du Var 11 035

step.php?station=060906123001

Corsica

Effluent flow Sewage outfall (m3d-1) Web site http://siecorse.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Bonifacio 750

step.php?station=060920041002 http://siecorse.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Propriano 1 100

step.php?station=060920249003 http://siecorse.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Pietrosella-Cruciata 2 000

step.php?station=060920228001 http://siecorse.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Cargèse 400

step.php?station=060920065001 http://siecorse.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Calvi 2 579

step.php?station=060920050001 http://siecorse.eaurmc.fr/rejets-collectivites/infos-gales- Aregno 608

step.php?station=060920020004

217

|Partie 2 - Chapitre 3

Table S8. Records of C. amentacea on man-made structures

Western Provence

Classes of C. Lenght Town Date of Name of the man made structure (Meinesz et amentacea (m) of the construction al. 2013) population (Meinesz et al. 2013) C4 35 Sausset-les-Pins 1975 Sausset-Le-Rouveau, Plage alvéolaire, Sausset- les-Pins C4 57 Sausset-les-Pins 1975 Sausset-Le-Rouveau, Plage alvéolaire, Sausset- les-Pins C4 19 Sausset-les-Pins around 1800 Port de Sausset, Sausset-le-Pins C1 7 Marseilles around 1900 Calanque de Morgiou Port abri, Marseilles C3 292 Marseilles 1844 Le Frioul, Port, Marseilles C3 13 Marseilles Digue des Catalans, Marseilles C3 14 Marseilles Digue des Catalans, Marseilles C1 361 Marseilles Digue Port de Corbières, Marseilles C1 8 Marseilles Digue du Port de L'estaque, Marseilles

Eastern Provence

Classes of C. Lenght Town Date of Name of the man made structure (Meinesz et amentacea (m) of the construction al. 2013) population (Meinesz et al. 2013) C3 25 Sanary-sur-Mer 1955 Pointe de la Tourette, Port abri, Sanary-sur-Mer C3 17 Sanary-sur-Mer 1955 Pointe de la Tourette, Port abri, Sanary-sur-Mer C1 8 Bandol around 1960 Anse de Renécros, Terre-plein, Bandol C1 22 Bandol 1971 Pointe des Engraviers, Port abri, Bandol C5 97 Bormes-les around 1930 Pointe de la Galère, Port abri, Bormes-les- mimosas Mimosas C3 72 Bormes-les around 1968 Brégançon, Port abri, Bormes-les-Mimosas mimosas C2 81 Toulon around 1880 Grande Digue de Toulon, Terre-plein, Toulon C2 60 Toulon around 1880 Grande Digue de Toulon, Terre-plein, Toulon C2 14 Toulon around 1880 Grande Digue de Toulon, Terre-plein, Toulon C3 17 Carqueiranne unknown C3 84 Hyères 1960 Port Augier, Hyères-les-Palmiers C3 26 Hyères around 1920 San Salvadour, Hyères-les-Palmiers C5 6 Hyères around 1970 Ile du Petit Ribaud, Port abri, Hyères-les- Palmiers C3 33 Hyères around 1970 Ile du Petit Ribaud, Port abri, Hyères-les- Palmiers C2 72 Hyères 1905 Le Niel, Port, Hyères-les-Palmiers C1 32 Hyères around 1960 La Tour Fondue, Port, Hyères-les-Palmiers C4 29 Hyères around 1960 La Tour Fondue, Port, Hyères-les-Palmiers C1 12 Le Lavandou 1979 Port du Lavandou, Le Lavandou C4 6 Le Lavandou 1979 Port du Lavandou, Le Lavandou

218

|Partie 2 - Chapitre 3

C2 20 Roquebrune-sur- around 1970 Calanque de Bonne Eau, Appontement, Argens Roquebrune-sur-Argens C2 61 Roquebrune-sur- around 1965 Port Feréol, Roquebrune-sur-Argens Argens C1 5 Saint-Raphaël around 1960 Arène Grosse, Port abri, Saint-Raphaël

French Riviera

Classes of C. Lenght Town Date of Name of the man made structure (Meinesz et amentace (m) of the construction al. 2013) population (Meinesz et al. 2013) C4 130 Cannes 1930 Cap de la Croisette, Port, Cannes C5 11 Cannes 1930 Cap de la Croisette, Port, Cannes C1 59 Antibes 1967 Vauban, Port, Antibes-Juan-les-Pins C3 20 Antibes 1967 Vauban, Port, Antibes-Juan-les-Pins C2 78 Antibes 1967 Vauban, Port, Antibes-Juan-les-Pins C3 15 Antibes 1967 Vauban, Port, Antibes-Juan-les-Pins C5 24 Antibes 1967 Vauban, Port, Antibes-Juan-les-Pins C2 22 Nice 1931 Port de Nice C1 6 Nice 1931 Port de Nice C2 8 Villefranche-sur- unknown Villefranche sur Mer, Rochambeau Mer C5 190 Beaulieu-sur-Mer 1925 Beaulieu-Lap Piscine, Beaulieu-sur-Mer C1 40 Saint-Jean-Cap- around 1920 Les Fosses, Terre-plein, Saint-Jean-Cap-Ferrat Ferrat C1 23 Saint-Jean-Cap- around 1920 Les Fosses, Terre-plein, Saint-Jean-Cap-Ferrat Ferrat C1 23 Saint-Jean-Cap- around 1920 Les Fosses, Terre-plein, Saint-Jean-Cap-Ferrat Ferrat C1 23 Saint-Jean-Cap- around 1920 Les Fosses, Terre-plein, Saint-Jean-Cap-Ferrat Ferrat C1 23 Saint-Jean-Cap- around 1920 Les Fosses, Terre-plein, Saint-Jean-Cap-Ferrat Ferrat C5 24 Eze-sur-Mer 1958 Le Cap Roux, Port abri, Eze-sur-Mer C3 10 Monaco 2002 Fort Antoine (Solarium), Terre plein, Monaco C2 6 Monaco unknown Monaco, after port Hercule C2 23 Monaco unknown Monaco, Sporting Club, côté Larvotto C1 10 Monaco unknown Monaco, Sporting Club, côté Larvotto

Corsica

Classes of C. Lenght Town Date of Name of the man made structure (Meinesz et amentacea (m) of the construction al. 2013) population (Meinesz et al. 2013) C2 10 Santa-Maria-di- around 1990 Miomo, Terre-plein, Santa-Maria-di-Lota Lota C3 34 Porticcio unknown Digue à la Punta Porticcio C3 23 Cargèse 1989 Marina di Cargèse, Port, Cargèse

219

|Partie 2 - Chapitre 3

C5 18 Ajaccio 1938 Aspretto, Port, Ajaccio C1 92 Sartène 1995 Cala di Tizzano, Port abri, Sartène C4 176 Propriano around 1840 Port de Propriano, Propriano C1 8 Punta Vallitone unknown Ponton d'une Maison privée C3 9 Serra di Ferro 1989 Porto Pollo, Port, Serra-di-Ferro

220

|Partie 2 - Chapitre 4

4. Etat de conservation des sargasses le long des côtes françaises méditerranéennes

Dans le premier chapitre, nous avons mis en évidence un déclin des espèces du genre Sargassum le long du littoral de la Côte d’Azur : est-ce une régression régionale due à la très forte urbanisation de ce littoral ou est-ce une tendance qui concerne l’ensemble des populations de Sargassum des côtes méditerranéennes françaises ? Leur sort est-il le même que celui des espèces du genre Cystoseira ?

4.1. Résumé

Les espèces du genre Sargassum sont de grandes algues brunes, espèces ingénieures, formant des forêts marines dans diverses régions du monde (des latitudes tropicales aux latitudes tempérées froides). Parmi ce genre très diversifié (335 taxons acceptés d’un point de vue taxonomique), 9 espèces (dont la sargasse introduite, Sargassum muticum) ont été signalées en Méditerranée. Contrairement au genre Cystoseira, le genre Sargassum a très peu été étudié en Méditerranée.

Dans cette étude, nous avons analysé les distributions historiques et actuelles des différentes espèces présentes sur les côtes françaises méditerranéennes en utilisant toutes les sources disponibles (littérature et herbiers) sur deux siècles. Sur less côtes françaises méditerranéennes, 6 espèces ont été recensées : S. acinarium, S. flavifolium, S. hornschuchii, S. muticum, S. trichocarpum et S. vulgare. Contrairement à l’espèce invasive S. muticum qui a développé de grandes populations dans plusieurs lagunes côtières, toutes les espèces indigènes qui étaient communes dans le passé, sont devenues extrêmement rares ou localement éteintes, à l’exception de S. vulgare. Toutes les causes possibles de régression ont été étudiées. L'augmentation de la turbidité de l'eau et la pêche aux arts trainants (chaluts, ganguis) et aux arts fixes (filets) sont probablement responsables de la régression des espèces d’eaux profondes (S. hornschuchii et S. acinarium), alors que la destruction de l'habitat (ports, constructions artificielles, bombardements) et le surpâturage par les oursins sont probablement responsables du déclin des espèces peu profondes.

Lorsqu’on regarde l’état des populations de sargasses dans l’ensemble de la Méditerranée, la situation est alarmante car elle suit la même tendance régressive que sur notre littoral. Les espèces du genre Sargassum se rangent parmi les espèces marines les plus menacées de Méditerranée. Actuellement, 4 espèces (S. acinarium, S. flavifolium, S. hornschuchii et S. trichocarpum) ont été mises sur la liste des espèces en danger ou menacées de la Convention de Barcelone. Cette liste mériterait d’être étendue à l’ensemble des espèces méditerranéennes.

221

|Partie 2 - Chapitre 4

Ce chapitre a fait l’objet d’une publication dans Hydrobiologia dans laquelle est détaillée la distribution historique et actuelle des populations de Sargassum sur les côtes françaises méditerranéennes. L’analyse des données a permis de décrire l’état de conservation, généralement mauvais, des différents taxons. Les différentes causes possibles de régression ont été analysées et la question de la conservation des espèces a été abordée.

4.2. Abstract

Species of the genus Sargassum are large canopy-forming marine brown algae (engineer species) found world-wide from tropical to cold-temperate latitudes. Among this very diversified genus (335 taxa accepted taxonomically), only 9 species (including the invasive S. muticum) have been reported from the Mediterranean Sea. We have analysed the changes over more than two centuries in the Sargassum’s pattern of distribution along ~2 970 km of north- western Mediterranean coasts, using all available historical sources (literature and herbarium vouchers) and 2003-2014 field surveys. Though common in the past, all the long-lived native Mediterranean species (except S. vulgare) have become extremely rare or locally extinct, while the invasive S. muticum has developed large populations in some coastal lagoons. The increase in water turbidity, trawling and fishing nets is possibly responsible for the regression of the deep populations of S. hornschuchii, S. acinarium, whereas overgrazing by sea urchins and habitat destruction (coastal developement) are probably responsible for the decline of shallow populations. In contrast with the terrestrial realm, where thousands of species are protected, even some relatively common species, Mediterranean species of Sargassum that seem to have become extinct in extensive areas, such as S. acinarium and S. hornschuchii, are surprisingly, still lacking proper protection status and inclusion on the IUCN Red List.

222

|Partie 2 - Chapitre 4

4.3. Introduction

Along the temperate rocky coasts, the large canopy-forming kelp (Laminariales, Phaeophyceae, Ochrophyta) and fucoids (Fucales, Phaeophyceae, Ochrophyta) represent the dominant species in unpolluted environments (Dayton, 1985; Steneck et al., 2002; Schiel & Foster, 2006). Kelp and fucoids are ecosystem engineers, forming three-dimensional habitats that provide shelter, food and nurseries for a wide range of species. They supply high primary production which plays a role in supporting diversified functional compartments and trophic levels (e.g. Foster & Schiel, 1985; Harrold & Pearse, 1987; Steneck et al., 2002; Estes et al, 2004; Schiel & Foster, 2006; Page et al., 2008; Reed et al., 2008), their biomass can be exported to adjacent benthic and pelagic ecosystems (Harrold & Pearse, 1987; Safran & Omori, 1990; Kaehler et al., 2000; Yatsuya et al., 2007), they constitute a nursery for rocky reef fish (Carr, 1989, 1994; García- Rubies & Macpherson, 1995; Aburto-Oropez et al., 2007; Cheminée et al., 2013), and large species can attenuate wave action (e.g. Komatsu & Murakami, 1994; Rosman et al., 2007). The decline of kelp and fucoids is a worldwide phenomenon due, directly or indirectly, to human activities, such as eutrophication, increase of sea water temperature, increase of the herbivory and habitat destruction (Steneck et al., 2002; Diez et al., 2003; Helmuth et al., 2006; Worm & Lotze, 2006; Airoldi & Beck, 2007; Coleman et al., 2008; Hawkins et al., 2008; Wernberg et al., 2010; Phillips & Blackshaw, 2011; Schiel, 2011; Lamela-Silvarrey et al., 2012; Raybaud et al., 2013; Bianchi et al., 2014; Filbee-Dexter & Scheibling, 2014). Losses of fucoids have been reported all around the Mediterranean Sea. Most of the studies have focussed on species of the genus Cystoseira C. Agardh. Cystoseira species are habitat- forming species, dominating several benthic assemblages from the infralittoral fringe down to the lower sublittoral zone (Feldmann, 1937a, 1937b; Molinier, 1960; Pignatti, 1962; Boudouresque, 1971a, 1971b; Verlaque, 1987a; Ballesteros, 1988, 1990a, 1990b; Giaccone et al., 1994). Their zonation is dependent on different environmental conditions (light, temperature, hydrodynamism and grazing) (Sauvageau, 1912; Ollivier, 1929; Vergés et al., 2009). Their loss is mainly caused by habitat destruction, eutrophication and overgrazing, leading to a shift to lesser structural complexity, such as turf-forming, filamentous or other ephemeral seaweeds or barren grounds where sea urchin density is a driver of habitat homogenization (Munda, 1974, 1982, 1993; Thibaut et al., 2005, 2015a; Devescovi & Ivesa, 2007; Airoldi et al., 2008; Falace et al., 2010; Fraschetti et al., 2011; Giakoumi et al., 2012; Sala et al., 2012; Bianchi et al., 2014; Templado, 2014). Some Cystoseira species are locally extinct and other species that played significant functional roles in coastal communities in the past can now be considered as functionally extinct throughout the Mediterranean Sea (Cecere et al., 1991; Munda, 1993; Cormaci & Furnari, 1999; Cecere et al., 2001; Thibaut et al., 2005; Falace et al., 2006; Serio et al., 2006; Buia et al., 2013; Tsiamis et al., 2013; Bianchi et al., 2014; Thibaut et al., 2015a). The only non-impacted or weakly impacted species are C. compressa and C. amentacea, respectively. The former is a highly stress-tolerant species (Thibaut et al., 2015a), while the latter is preserved from overgrazing by its very shallow habitat. C. amentacea is restricted to the infralittoral fringe (i.e. the upper level of the infralittoral zone, from the mean sea level down to less than 1 m depth). Because of its shallow habitat, this species escapes overgrazing by most of the large herbivores, such as the sea urchins Paracentrotus lividus (Lamarck, 1816) and Arbacia lixula (Linnaeus, 1758) and the teleost

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Sarpa salpa (Linnaeus, 1758), unlike the other subtidal Cystoseira species (Cormaci & Furnari, 1999; Thibaut et al., 2005; Serio et al., 2006; Vergés et al., 2009). Overall, C. amentacea has remained relatively stable over the last two centuries and along several thousand kilometres of coastline in the north-western Mediterranean Sea (Thibaut et al., 2014). In contrast with the genus Cystoseira, the status of the Sargassum C. Agardh species has been poorly studied in the Mediterranean Sea. Species of the genus Sargassum are perennial, more rarely annual, large canopy-forming macroalgae (engineer species), found worldwide from tropical to cold-temperate latitudes. Among this highly diversified genus (335 taxa taxonomically accepted), only 9 species have been reported from the Mediterranean Sea and 6 in the north-western basin (including the invasive S. muticum) (Cormaci et al., 2012; Guiry & Guiry, 2015). They are (or were) the main components of various shallow and deep algal assemblages and some species can form (or once formed) large populations (Ballesteros, 1988, 1992; Cocito et al., 2000; Piazzi et al., 2002; De Biasi et al., 2004; Špan, 2005; Piazzi et al., 2010). Despite the ecological importance of habitat-forming large seaweeds, such as Laminariales and Fucales, although frequently mentioned at international conventions, they rarely benefit from true protection status in most areas (e.g. Phillips, 1998; Airoldi & Beck, 2007; Salomidi et al., 2012; Gianni et al., 2013). Yet some seaweeds are regarded as locally extinct or threatened, such as the red alga Vanvoorstia bennetiana (e.g. Boudouresque et al., 1990; Phillips, 1998; Millar, 2003; Brodie et al., 2009; Marzinelli et al., 2014). However, actual protection measures, such as legal protection status for species or genera, are still very uncommon (e.g. Boudouresque, 2002; Approved Conservation Advice for Giant Kelp Forests of South-East Australia, 2012). In order to analyse the long-term changes in the patterns of distribution of Sargassum species, we collected all historical available data (herbarium vouchers, published and grey literature) and we compared them to our field surveys conducted from 2003 through 2014. The aims of this study were: (i) to provide an up-to-date exhaustive quantitative map of the distribution of the Sargassum species along most of the north-western Mediterranean coasts (French Catalonia, Languedoc, Provence, French Riviera and Corsica); (ii) to compare the present distribution pattern with historical data; (iii) to discuss the potential causes of change and its consequences at Mediterranean scale; and finally (iv) to question the relevance of the current protection status of some Sargassum species, in the context of their current abundance and distribution.

4.4. Material and methods

The study area is the French Mediterranean coast (north-western Mediterranean), including Monaco. It encompasses ~2 970 km of shoreline (measured on a map with a 1:2 500 scale). From west to east: French Catalonia, Languedoc, western Provence, eastern Provence, French Riviera and Corsica. Historical records of Sargassum species were analysed from published articles, unpublished reports and herbarium vouchers. There is a considerable amount of available historical data

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dealing with the genus Sargassum along the French coasts; from the 19th to the early 21st century, numerous naturalists and phycologists surveyed the French Mediterranean coasts. They received the support of local natural history museums and they built up an efficient web of collectors, providing large quantities of samples. Vouchers held in herbaria are an exceptional source of data providing a basis for checking the identification of the specimens. We surveyed several thousand vouchers held in the a dozen of institutions, and every Sargassum voucher has been examined in order to verify its identification and to record the data on the sampling location, date, collectors and extra information, when pertinent (Supplementary Data: Herbarium collections).

The current distribution pattern was investigated by field surveys from 2003 to 2014 by snorkelling and scuba diving. We explored the whole of the historical localities (Supplementary data. Historical records-Table S1) where Sargassum species were observed and/or collected, via snorkelling or scuba diving, except for the invasive Sargassum muticum, native to Japan, which was not present in historical records. For the exploration of the localities located between historical ones, we used maps of the substrates, from the sea surface, down to 40 m depth (Andromède Océanologie, 2014 and references therein), to identify suitable substrates, i.e. rocky reefs, coralligenous assemblages and coastal detritic bottoms, as defined by Pérès (1982a). In the north-western Mediterranean, most of the depth range between the shoreline and a depth of 40 m is occupied by seagrass meadows (mainly Posidonia oceanica (Linnaeus) Delile) and infralittoral soft substrates unsuitable for Sargassum species. For shallow suitable hard substrates (< 5 m depth), the coast was explored using by closely following the shoreline in a 6 m long boat at low speed (3-4 km h-1), visual observation, and ground-truthing via snorkelling at least every 1 km. For deeper suitable substrates, random scuba dives were performed every 10 km (in French Catalonia, Languedoc, Provence and French Riviera) and 50 km (in Corsica); in addition, we asked local diving clubs and marine biologists for Sargassum observations and dived to confirm their observations of the presence or abscence of the species. Sargassum populations were geo-localised and their abundance was visually estimated to four levels: absent, isolated individuals, scattered population and dense population. Species were identified in the field, if possible; otherwise specimens were collected and identified in the laboratory, using appropriate bibliography (e.g. Hamel, 1931-1939; Gómez-Garreta et al., 2000; Špan, 2005; Cormaci et al., 2012). Vouchers of samples collected by this study are deposited in the Thibaut Herbarium (HCOM) held at the Mediterranean Institute of Oceanography, Aix-Marseille University. The changes over time were analysed on a GIS (Geographical Information System) database (ArcGis10®). Within the 6 study regions (French Catalonia, Languedoc, western Provence, eastern Provence, French Riviera and Corsica), we compared the presence and absence between historical data and current data, the date of the last reported sighting among 6 regions, and assessed the status of species within those regions before 1950, after 1950 and currently (2003 through 2014), according to the following scale: absent, very rare (no more than 1 sighting), rare (2-6 sightings), frequent (many localities, less than ~10 individuals per locality and sighting) and common (many localities, several tens of individuals per locality and sighting). 1950 was chosen as a milestone because coastal development, tourism and pollution

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conspicuously increased since that date. For historical data, probable frequency was estimated through authors’ comments and the number of records.

4.5. Results

4.5.1. Sargassum acinarium (Linnaeus) Setchell Sargassum acinarium is a species usually growing in the sublittoral zone at 30-40 meters depth. Some historical records were cited under taxonomical synonyms: S. linifolium C. Agardh, and S. vulgare var. linifolium (C. Agardh). The complete authority of the latter synonym is unclear (see Guiry & Guiry, 2015). Sargassum acinarium was historically recorded and/or cited 52 times (Figure 1; Supplementary data, Table S1) (Duby, 1830; Debeaux, 1873; Bornet & Flahault, 1883; Raphélis, 1907; Raphélis 1924b, 1924c; Leblond, 1924; Jahandiez, 1929; Feldmann, 1937a; Molinier, 1960; Verlaque & Tiné, 1979). The species was present in the six north-western Mediterranean study regions and can be regarded as frequent in western and eastern Provence and common in the French Riviera, before 1950 (Table 2). During recent field surveys, it was only found 3 times, in three of the six regions, while the remaining three regions have no current populations, with last report as late as 1932 in French Catalonia (Table 1). Despite being present currently in 3 regions, the abundance of this seaweed is now dramatically reduced as compared to historical reports (Table 2). We only observed a single specimen in 2005 at the Island of Port- Cros (30 m depth; northern part of the island), a single fertile specimen stranded on the beach of Larvotto (Monaco) in 2007 and one shallow specimen at Poraggia Island (the Lavezzi islands) in 2008, for eastern Provence, French Riviera and Corsica, respectively (Figure 1).

Table 1. Last records (i.e. the most recent observation in each region) of the Sargassum species reported from north-western Mediterranean regions. Bold font: verified by field survey. Thin font: historical references. N: never recorded.

French Languedoc Western Eastern French Corsica Species Catalonia Provence Provence Riviera S. acinarium 1932 1898 1929 2005 2007 2008 S. flavifolium N N 1982 1979 N 1998 S. hornschuchii 1955 1954 1958 1934 1938 1988 S. muticum N 2013 N N N 1992 S. trichocarpum N N 1977 N N N S. vulgare 1937 1918 2014 2014 2014 2011

4.5.2. Sargassum flavifolium Kützing

Sargassum flavifolium grows in the upper sublittoral zone in sheltered places. A drift specimen was collected in eastern Provence (Verlaque & Boudouresque, 1981) while only a few specimens were collected in Corsica (Verlaque & Boudouresque, 1981; Verlaque, 1990a;

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Verlaque et al., 1998) (Figure 2; Supplementary data, Table S1). We did not find this species during our surveys.

4.5.3. Sargassum hornschuchii C. Agardh

Sargassum hornschuchii is a species usually growing in the sublittoral zone at 30-60 metres depth. The species was historically recorded and/or cited 45 times (Agardh, 1848; Raphélis, 1907; Decrock, 1914; Hamel 1931-1939; Feldmann, 1937a; Laborel, 1960; Molinier 1960; Verlaque, 1990a) (Figure 3; Supplementary data, Table S1). It was present in the six north- western Mediterranean study regions, but was rare, with the exception of French Catalonia where it was reported as frequent between 15 and 30 m depth, among Cystoseira spinosa (Feldmann, 1937a). We never observed this species during our field surveys. The last recorded sighting dates back to 1988 in Corsica (Figure 3, Table 2).

4.5.4. Sargassum muticum (Yendo) Fensholt

In the Mediterranean Sea, Sargassum muticum is an invasive NIS (non-indigenous species) growing in the upper sublittoral zone, in sheltered localities (lagoons and open sea ports). Introduced to Europe in the late 1960s (English Channel, Critchley et al., 1983, 1990), S. muticum was first recorded in the Mediterranean Sea in the 1980s in France (Thau Lagoon, Pérez et al., 1984). The species was successively reported from Grau du Roi, Palavas, Grau du Prévost, Frontignan, Sète, Cap d’Agde, Brossolette, Gruissan, Port-la-Nouvelle (Knoepffler-Péguy et al., 1985), Salses-Leucate, Banyuls (Knoeppfler et al., 1990), Diana lagoon in Corsica, (IARE, 1992), Bages-Sigean (Mouillot et al., 2005), and Ingril (Lauret et al., 2011) (Figure 4; Supplementary data, Table S1). Sargassum muticum was also introduced via oyster culture (introduced means established, see Boudouresque & Verlaque (2002) for definitions) in Spain (Costa Brava, Knoeppfler et al., 1990), Italy (Venice Lagoon, Gargiulo et al., 1992), and the Balearic Islands (cast ashore, Verlaque, 1994). Currently, Sargassum muticum is regularly surveyed through various monitoring programs. We found the species in abundance in all the coastal lagoons of Languedoc. In Corsica, we partially explored the Lagoon of Diana and we did not observe the species (Figure 4).

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Figure 1. Records of Sargassum acinarium along the French Mediterranean coasts. ● = locality where the species was not recorded (historical records), ● locality where the species is still present.

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Figure 2. Records of Sargassum flavifolium along the French Mediterranean coasts. ● = locality where the species has disappeared, ● locality where the species is still present.

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Figure 3. Records of Sargassum hornschuchii along the French Mediterranean coasts. ● = locality where the species has disappeared, ● locality where the species is still present.

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Figure 4. Records of Sargassum muticum along the French Mediterranean coasts. ● = locality where the species has disappeared, ● locality where the species is still present.

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Figure 5. Records of Sargassum trichocarpum along the French Mediterranean coasts. ● = locality where the species has disappeared, ● locality where the species is still present.

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Figure 6. Records of Sargassum vulgare along the French Mediterranean coasts. ● = locality where the species has disappeared, ● locality where the species is still present.

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4.5.5. Sargassum trichocarpum J. Agardh

Sargassum trichocarpum grows in the sublittoral zone down to 30 m depth. Records of this species are rare. In western Provence, the species was collected once in 1891 at Marseille (Lenormand in Général Herbarium MPU); we consider this non-fertile specimen as doubtful. Verlaque & Giraud (1979) collected four specimens in the plume of warm water discharged by the power plant at Martigues-Ponteau in the Gulf of Fos. The species was also collected at Sausset-les-Pins in 1980 and 1982 in hard substrates in an euphotic zone between 1 and 1.5 m deep (Verlaque & Boudouresque, 1981). Along the French Riviera, S. trichocarpum has been cited by Raphélis (1907) as Sargassum boryanum Montagne, a heterotypic synonym of S. trichocarpum. It was found in a fishing net, off Cannes (French Riviera). The doubt about the latter record of this species of warm affinities, never previously collected in France, arises from the synonym proposed by Raphélis (1907), S. salicifolium Bory, which is actually a heterotypic synonym of the very common S. vulgare. In addition, the specimen is absent from the Raphélis herbarium. We therefore consider this record as a probable misidentification. During recent field surveys, we could no longer find this species; the last record, therefore, dates back to 1982 in western Provence (Figure 5; Table 1; Supplementary data, Table S1).

4.5.6. Sargassum vulgare C. Agardh

Sargassum vulgare grows in the sublittoral zone, on moderately wave-exposed rocks, in rock pools and down to 30-40 m depth. Some historical records were cited under taxonomical synonym as S. megalophyllum Montagne or misidentified as "Sargassum salicifolium" auct. plur. non Montagne: Hamel in Phéophycées de France,1931-1939: 427. Sargassum vulgare was historically recorded and/or cited 139 times (Agardh, 1842; Debeaux, 1873; Anonymous, 1911; Raphélis, 1907; Mouret, 1911; Camous, 1912; Decrock, 1914; Raphélis, 1918, 1924a; Jahandiez, 1929; Hamel 1931-1939; Feldmann, 1937a, 1937b; Coppejans, 1972; Meinesz, 1973; Belsher et al., 1976; Dhont, 1976; Coppejans, 1977, 1979; Verlaque, 1990a; Frick et al., 1996; Verlaque et al., 1998; Boury-Esnault et al., 2001) (Figure 6; Supplementary data, Table S1). Before 1950, it was present in all the six study regions and frequent or common everywhere, except Languedoc (Table 2). During our field survey in this study, the species was only recorded 50 times. It is absent from French Catalonia (last record in 1937) and Languedoc (last record in 1918) and in severe decline in western Provence and French Riviera; in contrast, in Corsica, S. vulgare is still frequent everywhere and even common in some places (Tables 1 & 2).

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4.5.7. Taxa excludenda

Two Sargassum records constitute obvious misidentifications: the strictly Atlantic species S. natans (Linnaeus) Gaillon (as S. bacciferum (Turner) C. Agardh) reported from Cannes in Raphélis (1907) (Guiry & Guiry, 2015) and the subtropical species S. dentifolium (Turner) C. Agardh reported from Nice (Risso in Herbier Lamouroux Herbarium PC; Guiry & Guiry, 2015). These erroneous records probably result from a mix-up between specimens of different origins.

Table 2. Status of the Sargassum species from north-western Mediterranean regions, over time. Absent means: not found.

French Catalonia Taxon Before 1950 After 1950 Current Comment S. acinarium Rare Absent Absent Locally extinct S. hornschuchii Frequent Very rare Absent Locally extinct S. vulgare Frequent Absent Absent Locally extinct

Languedoc Taxon Before 1950 After 1950 Current Comment S. acinarium Rare? Absent Absent Locally extinct? S. hornschuchii Rare? Rare? Absent Locally extinct? S. muticum Absent Common Common Invasive species S. vulgare Rare? Absent Absent Locally extinct?

Western Provence Taxon Before 1950 After 1950 Current Comment S. acinarium Frequent Absent Absent Locally extinct S. hornschuchii Rare Very rare Absent Locally extinct S. trichocarpum Very rare? Rare Absent Introduction? S. vulgare Frequent Very rare Very rare Decline

Eastern Provence Taxon Before 1950 After 1950 Current Comment S. acinarium Frequent Very rare? Very rare Decline S. flavifolium ? Very rare Absent Locally extinct S. hornschuchii Very rare? ? Absent Locally extinct S. vulgare Frequent Frequent Frequent Stable

French Riviera Taxon Before 1950 After 1950 Current Comment S. acinarium Common ? Very rare Decline S. hornschuchii Rare ? Absent Locally extinct? S. vulgare Common Common Rare Decline

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Corsica Taxon Before 1950 After 1950 Current Comment S. acinarium Rare? Rare? Very rare Decline? S. flavifolium ? Rare Absent Locally extinct? S. hornschuchii Rare? Rare? Absent Locally extinct? S. muticum Absent Rare Absent? Invasive species S. vulgare Frequent? Frequent Frequent Stable

Table 3. Stressors putatively explaining the decline or the possible loss of Sargassum species. -, +, ++ and +++: no effect, low effect, moderate effect and high effect, respectively.

Region Declining or Habitat Pollu- Decrease Fishing Traw- Over- Sea water possibly lost loss tion in water nets ling grazing warming species transparency French S. acinarium - + ++ +++ +++ - - Catalonia S. hornschuchii - + ++ +++ +++ - + S. vulgare - + - + - +++ - Languedoc S. acinarium - + ++ +++ +++ - - S. hornschuchii - + ++ +++ +++ - + S. vulgare +++ + - + - +++ - Western S. acinarium - ++ + +++ +++ - - Provence S. hornschuchii - ++ + +++ +++ - + S. vulgare +++ +++ - + - +++ - Eastern S. acinarium + + + +++ +++ - - Provence S. flavifolium +++ ++ - + - +++ - S. hornschuchii + + + +++ +++ - + S. vulgare +++ ++ - + - +++ - French S. acinarium - ++ + +++ +++ - - Riviera S. hornschuchii - ++ + +++ +++ - + S. vulgare +++ +++ - + - +++ - Corsica S. acinarium - - - ++ +++ - - S. flavifolium + - - - - + - S. hornschuchii - - - ++ +++ - +

4.6. Discussion

The loss of species The overall situation of the Sargassum species, along ~2 970 km of north-western Mediterranean coasts, is alarming (Tables 1 & 2). The analysis of historical data (vouchers and literature) dating back to the early 19th century and the comparison with the current survey of a large part of the north-western Mediterranean, from French Catalonia to Corsica, has evidenced the severe decline of all the native (i.e. not introduced; see Boudouresque & Verlaque, 2002 for definitions) Sargassum species. Sargassum hornschuchii has not been recently observed in most of the study

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area, in one case for 80 years. S. acinarium is also unrecorded from much of its former area. When we have surveyed S. acinarium in this study, we noticed, a single individual. Even for S. vulgare, a species once regarded as common, recent surveys only found scattered individuals.

Possible flaws Are the past and present distributions of the species reliable? The past distribution of a species, from a large number of collectors who published their data or left extensive herbariums, is probably biased, at least for deep water species. Most of these collectors at least from the 19th century and the first half of the 20th century did not dive (whether snorkelling or scuba diving). Indications of abundance, often based upon a few access points to the sea or on casual records in fishing nets, grapnels or specimens stranded on the beach, must be considered with caution. Most historical data give presence-only information (see Coleman & Brawley, 2005; Tingley & Beissinger, 2009; Hoffman & Millar, 2013 for a thorough discussion on problems with herbarium specimens). With regard to the shallow water species, historical data are probably more reliable. Comprehensive exploration, lasting seven years and using the whole range of modern methods and tools, all the year round, only resulted in a very few sightings of species which were so common that it was easy to collect despite the poor means available before 1950s, it is unrealistic to claim that the decline might be only due to sampling bias. In addition, recent surveys of deep habitats by means of Remote Operated Vehicles (ROVs) or deep diving did not reveal unknown populations of Sargassum (Gérard Pergent pers. com.; Florian Holon pers. com.), in contrast with reports of large Sargassum stands at Milos Island (Cocito et al., 2000; De Biasi et al., 2004) and the Gorgona Island and in Tuscany (Piazzi et al., 2002, 2010) (Figure 7). In the Languedoc, the historical presence of S. acinarium, S. hornschuchii and S. vulgare is questionable. The coast is mainly sandy (large beaches) and therefore not suitable for sessile macroalgae. Interestingly, all the records correspond to drift specimens stranded on the beach. These species have stalked air vesicles that provide buoyancy, so the long-distance transport, by the westward Northern Current (see Bergamasco & Malanotte-Rizzoli, 2010) of drifting specimens coming from some more or less distant rocky coasts or from deep beach-rocks is possible. Taking into account the westerly current along the coast, the origin must be east of Languedoc, in Provence or further. Records of S. trichocarpum in western Provence could account for an unsuccessful introduction from other Mediterranean regions. This thermophilic species is known to occur in the southern and eastern parts of the Mediterranean Sea (Guiry & Guiry, 2015) and the records date from a period when the power plant of Martigues-Ponteau was functioning at a high level.

Comparison with other areas Similar local extinctions of Sargassum populations have already been mentioned in the Mediterranean Sea (Figure 7). Munda (1993, 2000) reported the loss of the only two species, S. acinarium and S. hornschuchii, present in Rovinj (Croatia) and Piran (Slovenia), Northern Adriatic.

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These two species also disappeared from Tremiti Islands (Sicily), the Gargano Promontory (southern Adriatic) and Monte Conero (central Adriatic) (Cormaci & Furnari, 1999; Cecere et al., 2001; Falace et al., 2006, 2010; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010). The loss of S. acinarium and S. trichocarpum was reported at Linosa Island, off Tunisia (Serio et al., 2006). Only one floating specimen of S. acinarium has been collected in the Gulf of Pozzuoli (Napoli, Italy) (Buia et al., 2013). At Kos Island (Greece), S. vulgare disappeared at the study sites, between 1981 and 2013 (Bianchi et al., 2014). Finally, S. acinarium, S. hornschuchii and S. trichocarpum were no longer observed in Algeria (Ould-Ahmed et al., 2013). Outside the Mediterranean, there is a concern about historical and continuing loss of canopy- forming algae throughout the world’s temperate coastline. In Australia, Coleman et al. (2008) evidenced the total loss of the habitat-forming Fucoid Phyllospora comosa (Labill.) C. Agardh, previously abundant around Sydney, half a century ago. On the Adelaide metropolitan coast, up to 70 % of the canopy-forming algae have been lost within a few decades (Connel et al., 2008). Along the Indian and Pacific coasts of Australia, the regression of a number of macroalgae, including canopy-forming species, was reported on the basis of comparison between historical and current data (Wernberg et al., 2011a, 2014; but see Huisman & Millar, 2013, 2015). In the northern Pacific and Atlantic, historical overfishing led to the recent collapse of kelp ecosystems, Fish feeding sea urchins are overexploited, and the increasing numbers of sea urchins without its predators devastate kelp forests (Jackson et al., 2001). However, the distribution of kelp in the northwest Atlantic Ocean has not changed over the last 50 years (Merzouk & Johnson, 2011).

Possible causes of losses The historical data are observational but possibly biased, while current data, also observational but based on a thorough exploration, can be considered as more reliable. Nevertheless, attempts to explain the losses are inevitably hypothetical in many cases, in the absence of experiments which are beyond the scope of the present study. The possible causes of the loss of Sargassum species are numerous, probably working in synergy, and are depth-dependent. Potential driving factors for regressions of shallow water species includes habitat destruction and overgrazing while deep water population declines may be driven by trawling and fishing nets and water turbidity. Habitat loss in the region can be attributable to demographic increases, coastal development that occurred during World War II. From the early 19th century, the number of reclamations (creating new land from sea) and harbours considerably increased along the French Mediterranean coast (Meinesz et al., 2013; MEDAM, 2015). Overall, the shoreline has undergone a profound process of artificialisation. The French Riviera is the region that is most concerned, with the rate of artificalisation increasing from 3 % of the coastline in 1800 to 28% currently, with a sharp increase in the 1970s and a plateau since the 1990s. Other regions have also been severely hit with increases in artificialisation from 1800 to currently: 2 to 22 % (1960s increase, 1990s plateau) in western Provence, 1 to 19 % (1970s increase, 1990s plateau) in Languedoc, 2 to 13 % (1960s increase, 1990s plateau) in eastern Provence and 5 to 11 % (1960s increase, 1980s plateau) in French Catalonia.

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Figure 7. Locations where local extinctions of Sargassum spp. have been reported in the Mediterranean Sea (black dot) (data from Munda, 1993, 2000; Cormaci & Furnari, 1999; Cecere et al., 2001; Falace et al., 2006, 2010; Serio et al. 2006; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010; Buia et al., 2013; Bianchi et al., 2014) and where Sargassum spp. have been reported as abundant (grey dot) (Cocito et al., 2000; De Biasi et al., 2004; Piazzi et al., 2002, 2010).

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Corsica is the only region where the process of artificialisation of the shoreline has been moderate, from 0.3 % in 1800 to 2.1 % today, with an increase in the 1970s and a plateau since the 1990s (MEDAM, 2015) (Supplementary data, Figures 1S to 6S). Coastal infrastructures, even when not made of concrete, do not constitute a suitable place for recolonization by canopy- forming algae such as Sargassum species (e.g. Perkol-Finkel et al., 2012; Thibaut et al., 2014). Artificialisation of the shoreline constitutes the main driver for habitat fragmentation, especially where shallow species are concerned. Overgrazing by sea urchins may be an additional potential driver of Sargassum regression as this is known to be responsible for the loss of other canopy-forming algae both in the Mediterranean Sea (e.g. Cormaci & Furnari, 1999; Thibaut et al., 2005; Serio et al., 2006; Boudouresque & Verlaque, 2013; Agnetta et al., 2015) and worldwide (e.g. Ling et al., 2015; Wallner-Hahn et al., 2015). In the Mediterranean, the urchins Paracentrotus lividus and Arbacia lixula are involved, the former feeding preferentially on erect species, such as Fucales (Boudouresque & Verlaque, 2013), and the latter on encrusting and turf species, including plantlets, hence preventing new settlements (Frantzis et al., 1988; Bonaviri et al., 2011; Wangensteen et al., 2011; Agnetta et al., 2015). As observed for the Cystoseira species (Thibaut et al., 2005, 2015a), the main losses occur in shallow waters. The proliferation of herbivorous sea urchins is mainly linked to overfishing of their predators, mainly sparids and labrids (Sala & Zabala, 1996; Sala, 1997) and the resulting cascading effect is the depletion of the canopy- forming seaweeds (Sala et al., 1998; Steneck, 1998; Ling et al., 2009; Wallner-Hahn et al., 2015). Organic pollution can be also responsible for the proliferation of P. lividus. The increase in phytoplankton by eutrophication promotes the increase in survival rate of sea urchins through the increasing avaibility of prey for sea urchin larvae (Boudouresque & Verlaque, 2013). In addition, pulses in phytoplankton productivity enhance the recruitment and subsequently the adult population of sea urchins, which at some sites may have an impact on habitat-forming species (Coma et al., 2011; Cardona et al., 2013). Artisanal fisheries have been frequently mentioned by collectors as their main source of deep Sargassum species, caught in fishing nets and in benthic trawls. Sargassum species are monopodial (i.e. a single axis), often tall and weakly fixed to the substratum by a small basal holdfast, so that they can become entangled in net meshes and be easily pulled up from the substrate. Sargassum species are reported to have been regularly trought with the trawls in Eastern Provence (Dufour, 1985). We therefore suspect fisheries of playing a significant role in the loss of deep long-lived species. At the beginning of the 19th century, in addition to the use of trammel nets, longlines and fish pots, fishing methods progressed to various techniques of trawling (locally called gangui) that scrape the sea bottom. Trawling was used on detrital bottoms as well as on flat rocks to catch fish, sea squirts Microcosmus sabatieri (Roule, 1758) and sea urchins (Faget, 2009; Supplementary data: Fisheries). Technical upgrading of the materials led to fishing with longer nets from the 1950s, the use of the fishing winches and an increase of the power of the motors in the 1960s. In Corsica, fishing has never been as highly developed as in the other Mediterranean French regions (Miniconi, 1994). Artisanal fisheries began to decline in the early 20th century in Corsica and in the 1990s along French continental coasts (Supplementary data: Fisheries). But whatever the period, the entire coast has been fished for centuries.

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For the deep water populations, the decrease in water transparency could be responsible for their decline (Thibaut et al., 2005). At Tremiti Islands (Sicily), the Gargano Promontory (southern Adriatic) and Monte Conero (central Adriatic), the loss of deep populations of S. acinarium and S. hornschuchii has been ascribed to reduced water transparency (Cormaci & Furnari, 1999; Cecere et al., 2001; Falace et al., 2006, 2010; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010). Eutrophication from untreated sewage outfall, resulting in increased plankton blooms, and turbidity, due to river discharge and trawling, may account for reduced water transparency. Changes in water turbidity can be measured indirectly through the measurement of the deeper limit of the seagrass Posidonia oceanica beds. The regression of this limit has been documented since at least the 1980s in the north-western Mediterranean and is still in progress in most areas (Boudouresque et al., 2000; Mayot et al., 2006; Bonhomme et al., 2010a, 2010b; Boudouresque et al., 2012), despite the conspicuous improvement of the sewage treatment. The establishment of sewage treatment plants began in the 1980s and is now widespread (Agence de l’Eau Rhône Méditerranée Corse, 2015). Over the past 30 years, an increase in the very deep (beyond 2 000 m depth) water temperature in the Mediterranean Sea has been detected (Béthoux et al., 1990). Within the depth range of Sargassum species (less than 100 m depth), the warming has also been significant, with strong differences due to regional and local conditions and inter-annual fluctuations. Overall, French Catalonia, Languedoc and western Provence are cooler than eastern Provence, French Riviera and Corsica (e.g. Prieur, 2002; Harmelin, 2004; Romano & Lugezi, 2007; Shaltout & Omstedt, 2014). The mean sea surface temperature (SST) anomalies of the Mediterranean Sea from 1856 to 2000 show a mainly irregular oscillation (period of 60-70 years and mean amplitude of 0.4- 0.5 °C) and a long-term positive trend (+0.1 °C per century) (Moron, 2003). Along the French Mediterranean coast, the mean SST anomalies vary through time, with colder periods in 1901- 1914 (between -0.6 to -0.2 °C) and 1973-1978 (between -0.4 to -0.2 °C), a warmer period in 1936-1948 (from +0.2 to +0.4 °C) and 1987-1996 (up to +0.4 °C) (Moron, 2003). A significant warming trend over a 30-year period, with an increase of around 0.3° C increase per decade (1975-2004), has been recorded (Bensoussan et al., 2009, 2011). From 1885 to 1967, SST was measured daily at Marseille, where a significant warming trend can be estimated at +0.66 °C over a century for the mean annual SST, and + 0.76 °C for the warmest months (June- September) (Romano & Lugrezi, 2007). Major positive anomalies were detected in 1999, 2003 and 2006 in the north-western Mediterranean (Harmelin, 2004; Bensoussan et al., 2009, 2011), concomitant with mass mortality of gorgonians (Garrabou et al., 2001, 2009). The loss of S. acinarium and S. trichocarpum at Linosa Island, off Tunisia, was ascribed to the increase in water temperature (Serio et al., 2006). Changes in sea water temperature are directly responsible for changes in forests of temperate large Sargassum species in the northwest of Kyushu Island (Japan), where they have been replaced by small tropical species (Komatsu et al., 2014). At Honshu Island Pacific coast (Japan), Sargassum forests were devastated due to high temperature episodes resulting from water intrusions from the Kuroshio Current and the increase in herbivorous tropical fishes (Komatsu et al., 2014). A northward migration of Sargassum horneri, under an A2 scenario of global warming in the north-western Pacific, has been predicted (Komatsu et al., 2014).

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Are the above-mentioned factors (Table 3) a likely cause explaining the observed decline or local extirpation of Sargassum species in the north-western Mediterranean? Habitat loss, though severe in some regions, does not seem a crucial factor, as many suitable substrates are still available, especially in Corsica where habitat loss has been weak. Seawater warming probably enhances rather than hinders Sargassum species. In the Mediterranean Sea, most of the native Sargassum species are regarded as species of warm affinities (Braune & Guiry, 2011), so that the current seawater warming (Rixen et al., 2005; Por, 2009) cannot be implicated in the decline of Sargassum in the study area. Pollution and the decrease in water transparency could have played a role in the past. However, they have substantially improved over the last two decades, and Corsica and the extreme east of Provence have been only weakly impacted. In fact, the most probable causes of decline are fishing nets, trawling and the overgrazing by sea urchins resulting from overfishing their predator fishes, although it is unclear whether these factors are sufficient to have resulted in the region-wide extirpation of the species.

Conservation issues The Mediterranean species of the genus Sargassum, with the exception of the introduced S. muticum, were all categorised as locally extinct or in more or less severe decline at all the sites that have been re-assessed at different time intervals. Previous studies were dealing with restricted areas and were therefore not conclusive. Here, for the first time, we have studied an extensive area in the north-western Mediterranean, encompassing 2 970 km of shoreline (measured on a 1:2 500 scale map) and 2 centuries of historical data. Comparing the earlier results of relatively local data and our comprehensive analysis presents a worrying picture. All native species have declined or seem to be extinct over relatively extensive areas, such as French Catalonia and Provence. The status of S. acinarium and S. hornschuchii is the greatest cause for concern. As emphasized above, the current warming should benefit some species. Most Sargassum species are prone to dispersal over long distances, as drift individuals, floating by means of their air-vesicles. The decline concerns areas with high anthropization together with regions where the anthropic impact is far from obvious. In fact, none of the above mentioned causes, for the strong decline or local extirpation of some Sargassum species, appear to be decisive everywhere and at all times, including the recent period. Populations protected by well-enforced Marine Protected Areas (MPAs), including No-Take zones, such as Cerbère-Banyuls (French Catalonia), Parc Marin de la Côte Bleue (western Provence), Port-Cros Island (eastern Provence), Scandola and Lavezzi Island (Corsica), have neither resisted the overall regression nor recovered since the establishment of these MPA 30-50 years ago (Meinesz & Blanfuné, 2015). Equally surprising is the total absence of national and/or international protection. Only four Sargassum species are mentioned in the IUCN Red List of threatened species (IUCN, 2014); their status is ‘data deficient’, with the exception of S. setifolium (Grunow) Setchell, a doubtful taxon from Galápagos Islands, which is ‘endangered’. For the Mediterranean Sea, an action plan has been implemented by RAC/SPA (2000) to manage species and ecosystems dominated by primary producers; while 14 species of seagrasses (including Posidonia oceanica) and ‘macroalgae’, e.g. Cystoseira amentacea (C. Agardh) Bory de Saint-Vincent, C. zosteroides C.

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Agardh and Schimmelmania schousboei (J. Agardh) J. Agardh are included, no Sargassum species are currently on this management list. The same 14 macrophyte species, with the addition of Laminaria ochroleuca Bachelot de la Pylaie, are mentioned in the Appendix I (strictly protected flora species) of the Berne Convention (Berne Convention on the Conservation of European Wildlife and Natural Habitats) and Annex II (endangered and threatened species) of the Barcelona Convention (Barcelona Convention for the Protection of the Mediterranean Sea). Since 2010, Annex II has been amended; it now encompasses a larger number of ‘macroalgae’ (~50), in particular 4 species of the genus Sargassum, namely S. acinarium, S. flavifolium, S. hornschuchii and S. trichocarpum. Although this new status for a number of severely threatened ‘macroalgae’ is welcome, it is worth emphasizing that these conventions are not binding; as a result, the species are not legally protected by most Mediterranean countries, including France. Whatever the protection level of Mediterranean ‘macroalgae’, the protection of marine species is greatly inferior to that of terrestrial species (concerning thousands, some of them relatively common and widespread). In addition, all these ‘macroalgae’ are absent from the EU Habitat Directive of 1992 (Habitat Directive, 1992) and therefore are not taken into consideration for the establishment of ‘Natura 2000’ zones (Natura 2000 is an EU wide network of nature protection areas established under the 1992 Habitats Directive. The aim of the network is to assure the long-term survival of Europe’s most valuable and threatened species and habitats. The emphasis will be on ensuring that future management is sustainable, both ecologically and economically).

In the Mediterranean Sea, S. hornschuchii and S. trichocarpum are endemic (Giaccone, 2003), S. acinarium and S. vulgare are reported as cosmopolitan species, while S. flavifolium has been observed along the Atlantic coast of France, Portugal, Spain, Morocco and in the Canary islands, as well as along the Mediterranean coast of Tunisia, Corsica, France, Greece, Italy, Spain and in the Arabian Gulf (Guiry & Guiry, 2015). In the absence of molecular phylogeny, the status of these species should be re-assessed in the Mediterranean Sea, in order to clarify the species boundaries, in particular the possible occurrence of cryptic species, within a complex and polyphyletic genus (Draisma et al., 2010; Dixon et al., 2014). The management of threatened species obviously depends upon a clear taxonomical status.

Finally, the Sargassum species urgently need strong and properly enforced protection status, at an extensive geographical scale in the Mediterranean Sea.

Acknowledgements We thank two anonymous reviewers for their helpful suggestions which have improved the present article. This work was funded by the Agence de l'Eau Rhône Méditerranée & Corse, Pierre Boissery. We are indebted to Michèle Boudouresque for bibliographical assistance. We thank the curators of the following herbaria we visited at the Museum National d'Histoire Naturelle (B. Dennetière and B. de Reviers), Villa Thuret (C. Ducatillon), Museum d'Histoire Naturelle d'Aix-en-Provence (C. Delnatte, M. Durand), Museum d'Histoire Naturelle de Toulon (L. Charrier), Museum d'Histoire Naturelle d'Avignon (P. Moulet), Herbier de l'Université de Montpellier 2 (V. Bourgade), Museum d'Histoire Naturelle de Nice (B. Rollier), Musée

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Océanographique de Monaco (M. Bruni). We thank Eric Pirronneau for technical assistance at sea, the rangers of the French MPAs: H. Bergère (Port-Cros), N. Négre (Bonifacio), J.M. Culioli (Bonifacio), M.C. Santoni (Bonifacio), J.M. Dominici (Scandola), J. Payrot (Cerbère-Banyuls), J.P. Morin (Observatoire du Littoral des Maures). Thanks are due to M. Paul for proof-reading the English.

4.7. Supplementary materials

Supplementary materials to

The Sargassum conundrum: very rare, threatened or locally extinct in the NW Mediterranean ans still lacking protection?

Thibaut T., Blanfuné A., Verlaque M., Boudouresque C.F., Ruitton S.

Herbarium collections

We surveyed several thousand vouchers held in a dozen or so institutions (names after Index Herbariorum) (Thiers, 2014). AIX: The Muséum d'Histoire Naturelle d’Aix-en-Provence, Herbarium Berner. AV: The Muséum d'Histoire Naturelle d’Avignon; Herbarium Requien. GENT: The online herbarium of the University of Gent: Herbarium E. Coppejans. HCOM: The herbaria held at Aix- Marseille-University; Herbarium Berner, Herbarium Boudouresque, Herbarium P. and H. Huvé, Herbarium Saint-Charles, Herbarium Thibaut, Herbarium M. Verlaque. LAU: The online herbarium of the Musée Botanique de Lausanne. MPU: The herbaria held at the University of Montpellier 2; Herbarium Albaille, Herbarium Flahault, Herbarium Général, Herbarium Raphèlis, Herbarium Salzmann. Musée Océanographique de Monaco (not indexed): Herbarium Mouret. NICE: The Muséum d'Histoire Naturelle de Nice; Herbarium Algues vertes 1890-1910. Nice-Sophia Antipolis University (not indexed); Herbarium Meinesz. PC: The Muséum National d'Histoire Naturelle (MNHN) in Paris; Carnet de récolte de Feldmann, Herbarium Bory de Saint-Vincent, Herbarium Debeaux, Herbarium Fabre, Herbarium J. Feldmann, Herbarium Général, Herbarium Lamouroux, Herbarium Magne, Herbarium Melin, Herbarium Montagne, Herbarium B. de Reviers, Herbarium Sauvageau, Herbarium Thuret. TLON: The Muséum d'Histoire Naturelle de Toulon: Herbarium Mouret. VTA: The Botanical Garden of Villa Thuret in Antibes: a recently rediscovered collection of vouchers gathered by Gustave Thuret and Edouard Bornet in the 19th century.

Reference

Thiers, B., 2014. Index Herbariorum: A global directory of public herbaria and associated staff. New York Botanical Garden's Virtual Herbarium. Accessed on the 10th September 2014. http://sweetgum.nybg.org/ih/.

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Historical records

Table S1. Records of Sargassum species along French Catalonia, Languedoc, eastern Provence, western Provence, French Riviera and Corsica. ‘Town’ means ‘commune’, the smallest administrative district in France, either a town or a village. ‘Location’ means the name of the place, as reported by the author(s); it can be a large area (hundreds of kilometers), or a tiny hamlet, locatable or not on a recent map; the authors’ spelling of the locality has been respected, even if it has changed today; the authors’ name of the locality is respected, even if it is obviously misapplied (e.g. 'Montpellier', which is not a coastal city). The names of the herbaria, the texts handwritten by the collector on the voucher and the texts written in the publications are not translated into English, where English was not the original language (columns ‘Location’ and ‘Reference’).

French Catalonia

Species Year Town Location Reference S. acinarium 1931 Banyuls-sur- île Grosse, Banyuls, en Feldmann 1937 Mer épave S. acinarium 1932 Banyuls-sur- Cap l'Abeille, Banyuls Herbier Feldmann, binder 104, Mer FAB6817, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1937 Banyuls-sur- île Grosse, Banyuls, en Feldmann 1937 Mer épave S. acinarium 1937 Banyuls-sur- Cap l'Abeille, Banyuls Herbier Feldmann, binder 104, Mer FAB6835-6838, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1937 Banyuls-sur- Cap l'Oullestrell, Herbier Feldmann, Binder 104, Mer Banyuls FAB6836, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1937 Port- Cap Béar, Port-Vendres Herbier Feldmann, binder 104, Vendres FAB6835-6838, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

Species Year Town Location Reference S. hornschuchii 1927 Banyuls-sur- Cap d'Osne Herbier Feldmann, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1931 Banyuls-sur- Cap l'Abeille Herbier Feldmann, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1931 Banyuls-sur- Cap Rédéris Herbier Feldmann, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1932 Cerbère Cap Peyrefite Herbier Feldmann, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1932 Banyuls-sur- Cap l'Abeille Herbier Feldmann, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1932 Banyuls-sur- Cap du Troc Herbier Feldmann, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1933 Cerbère Cap Cerbère Herbier Feldmann, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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S. hornschuchii 1937 Cerbère Cap Cerbère Herbier Feldmann, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1937 Banyuls-sur- Cap l'Abeille Herbier Feldmann, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1937 Banyuls-sur- Cap du Troc Herbier Feldmann, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1937 Port- Cap Béar Herbier Feldmann, Muséum national Vendres d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1937 Port- Cap Béar, Cap du Troc, Feldmann, 1937a Vendres, Cap l’Abeille, Cap Banyuls-sur- Cerbère, assez fréquente Mer, en individus isolés entre Cerbère 15 et 30 m, parmi les Cystoseira spinosa S. hornschuchii 1955 Banyuls-sur- Cap du Troc Herbier Feldmann, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC)

Species Year Town Location Reference S. vulgare 1937 Banyuls-sur- Cap l'Abeille Feldmann, 1937 (as S. salicifolium) Mer S. vulgare 1937 Banyuls-sur- Cap Béar Feldmann, 1937 (as S. salicifolium) Mer S. vulgare 1950 Banyuls-sur- Cap l'Abeille, draguée Herbier Roger Meslin, binder Algues Mer par 25 m de fond marines, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) (as S. salicifolium) S. vulgare 1906 Banyuls-sur- Banyuls Herbier Thuret, Muséum national Mer d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 1907 Banyuls-sur- Anse du Troc, Banyuls, Herbier Général, Sargassum, AB6409, Mer en épave PC0527400, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 1907 Banyuls-sur- Banyuls Mouret in Herbier du Musée de Monaco, Mer specimen mounted under glass, n°011348, Musée Océanographique de Monaco S. vulgare 1931 Banyuls-sur- Banyuls Feldamnn in Hamel, 1931-1939 Mer S. vulgare 1937 Banyuls-sur- Cap du Troc, Banyuls Feldmann, 1937 Mer S. vulgare 1937 Banyuls-sur- Cap Béar, Banyuls Feldmann, 1937 Mer

Languedoc

Species Year Town Location Reference S. acinarium 1806 Palavas- Plage de Maguelonne, Herbier Lamouroux, binder Fucacées, les-Flots Montpellier PC0111547, C1f126, n°48, drawing

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MS632po33, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1898 Palavas- Palavas, rejeté sur la plage Herbier Raphélis in Herbier Général, les-Flots binder 47, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU)

Species Year Town Location Reference S. hornschuchii 19th ? Montpellier Herbier Lamouroux, binder Fucacées, (Montpellier PC0111450, C1f119, drawing in is not a MS632po31, Muséum national coastal d'histoire naturelle de Paris (PC) town) S. hornschuchii 19th Palavas-les- Maguelonne, Palavas Bory de Saint-Vincent in Hamel, Flots 1931-1939 S. hornschuchii 1848 Languedoc Languedoc Agardh, 1848 S. hornschuchii 1954 Fleury Dans l'Aude, rejetée par la Herbier Albaille in Herbier Général, mer à St Pierre d'Aude binder 47, Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU)

Species Year Town Location Reference S. muticum 1980s ? Etang de Thau Pérez et al., 1984 S. muticum 1985 Grau-du- Two individuals on the Knoepffler-Péguy et al., 1985 Roi seaward side of a breakwater S. muticum 1985 Palavas- A few individuals on the Knoepffler-Péguy et al., 1985 les-Flots sheltered side of harbour piers S. muticum 1985 Palavas- Grau du Prévost, numerous Knoepffler-Péguy et al., 1985 les-Flots individuals on the seaward side of the breakwater S. muticum 1985 Frontignan Large and numerous Knoepffler-Péguy et al., 1985 individuals in the harbour S. muticum 1985 Frontignan Ingril Lagoon, a few Knoepffler-Péguy et al., 1985 individuals on wharfs S. muticum 1985 Sète Canal des Quilles, very Knoepffler-Péguy et al., 1985 numerous individuals on both sides of the channel S. muticum 1985 Cap Port Ambonne, dense stands Knoepffler-Péguy et al., 1985 d’Agde in the harbour S. muticum 1985 Cap Le Môle, two individuals on Knoepffler-Péguy et al., 1985 d’Agde basalt rocks S. muticum 1985 Fleury Port de Brossolette, isolated Knoepffler-Péguy et al., 1985 individuals S. muticum 1985 Gruissan Gruissan-plage, at the Knoepffler-Péguy et al., 1985 mouth of the channel running from Gruissan Lagoon to the sea, isolated individuals

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S. muticum 1985 Port-la- Channel running from Knoepffler-Péguy et al., 1985 Nouvelle Bages-Sigean Lagoon to the open sea, very dense stands S. muticum 2005 Bages and Bages-Sigean Mouillot et al., 2005 Sigean S. muticum 2005 Bouzigues Bouzigues S. Ruitton (pers. com.) S. muticum 2011 Leucate Leucate P. Robvieux (pers. com.) S. muticum 2011 Frontignan Etang d’Ingril Lauret et al., 2011 S. muticum 2012 Leucate Leucate Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SM8, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. muticum 2012 Leucate Leucate Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SM7, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. muticum 2012 Leucate Leucate Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SM5, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

Species Year Town Location Reference S. vulgare 19th Sète Cette (‘Cette’ is the ancient Don de D. Bouchet in Herbier name of Sète) Général, binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 19th Palavas-les- Embouchure du Lez, Herbier Général, Sargassum, AB6429, Flots Montpellier PC0527396, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 19th Palavas-les- Embouchure du Lez, les Herbier Général, Sargassum, AB6428, Flots cabannes, Montpellier PC0527397, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 1805 Villeneuve- Plage de Maguelonne, Mr Lamouroux, n°48 in Herbier lès- Montpellier Général, binder 48, bundle Maguelone Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1817 Villeneuve- Plage de Maguelonne, Mr Lamouroux in Herbier Général, lès- Montpellier binder 48, bundle Sargassum, Herbier Maguelone Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1817 Villeneuve- Plage de Maguelonne, Mr Lamouroux, n°80 in Herbier lès- Montpellier Général, binder 48, bundle Maguelone Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1818 Villeneuve- Plage de Maguelonne, Herbier Lamouroux, binder Fucacées, lès- Montpellier PC0111538, C1f118, as Fucus natans, Maguelone Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

248

|Partie 2 - Chapitre 4

S. vulgare 1818 Sète, Agde Sur les plages d'Agde à Herbier Salzmann in Herbier Général, Cette (‘Cette’ is the ancient binder 48, bundle Sargassum, Herbier name of Sète) Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1818 Villeneuve- Plage de Maguelonne, Mr Lamouroux in Herbier Général, lès- Montpellier binder 48, bundle Sargassum, Herbier Maguelone Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1824 ? Montpellier Bouchet in Herbier Requien, binder (Montpellier 631 Algues, bundle Sargassum 107, is not a Muséum d'histoire naturelle coastal d'Avignon (AV) town) S. vulgare 1826 Sète Plage de Cette (‘Cette’ is Herbier Salzmann in Herbier Général, the ancient name of Sète) binder 48, bunder Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1887 Sète Hérault, rejetée par les flots Herbier E.J. Neyraut in Herbier sur plage de Cette près du Général, binder 48, bundle Lazaret Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1890 Marseillan Hérault, rejetée par la Herbier E.J. Neyraut in Herbier tempête sur la plage des Général, binder 48, bundle Onglous (Lagoon of Thau) Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1898 Palavas-les- Palavas, rejeté sur la plage Herbier Raphélis in Herbier Général, Flots binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1898 Sète Cette (‘Cette’ is the ancient Herbier Raphélis in Herbier Général, name of Sète) binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1899 Palavas-les- Palavas, rejeté sur la plage Herbier Raphélis in Herbier Général, Flots binder 47, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1917 Le Grau-du- Grau du Roi, rejetée sur la Herbier Raphélis in Herbier Général, Roi plage vers l'Espiguette binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) and Raphelis, 1918 S. vulgare 1929 Palavas-les- Palavas, rejeté sur la plage Herbier J. Blanchet, n°1381 in Herbier Flots Général, binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU)

Western Provence

Species Year Town Location Reference S. acinarium 19th Marseille Marseille Solier in Herbier Requien, binder 631 Algues, bundle Sargassum 107, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) S. acinarium 19th Marseille Marseille Dedit Solier in Herbier Salzmann in Herbier Général, binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU)

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|Partie 2 - Chapitre 4

S. acinarium 1830 Marseille propre Massiliam (c. Solier) Duby, 1830 S. acinarium 1927 Marseille Marseille, Château d'If, Herbier Berner, part I, Muséum débarcadère, rare sur roches d'histoire naturelle d'Aix-en-Provence récifs (AIX) S. acinarium 1927 Marseille Archipel du Frioul, Herbier Berner, part I, Muséum débarcadère du château d'If, d'histoire naturelle d'Aix-en-Provence Marseille (AIX) S. acinarium 1929 Marseille Archipel du Frioul, Ile Herbier Berner, part n°H154, Ratonneau, Marseille Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. acinarium 1929 Marseille Calanque de Morgiou, Herbier Berner, part n°H155, Marseille Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

Species Year Town Location Reference S. hornschuchii 19th Marseille Marseille Herbier Lamouroux, binder Fucacées, PC0111540, C1f119, drawing MS632po31, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1835 Marseille Marseille Abu et Lenormand in Herbier Général, binder 47, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. hornschuchii 1849 Marseille Marseille Herbier Saint-Charles, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. hornschuchii 1853 Marseille Anse des Auffes, Marseille Herbier Huvé, part n°H1169, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. hornschuchii 1854 Marseille Marseille (fertile specimen) Castagne in Herbier Huvé, part n°H1169, Université Aix Marseilles, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. hornschuchii 1914 Marseille Golfe de Marseille Decrock, 1914 S. hornschuchii 1931 Marseille Marseille Hamel, 1931-1939 S. hornschuchii 1958 Marseille Marseille Laborel, 1960

Species Year Town Location Reference S. trichocarpum 1891 Marseille Marseille (non-fertile Dedit Lenormand in Herbier Général, specimen) binder 47, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU). Doubtful? S. trichocarpum 1976 Martigues Martigues Herbier Verlaque, part n°H6680, Université Aix Marseille,

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|Partie 2 - Chapitre 4

CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. trichocarpum 1976 Martigues Ponteau, près de la centrale Herbier Verlaque, part n°H6681, électrique Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. trichocarpum 1976 Martigues Ponteau, près de la centrale Herbier Verlaque, part n°H6683, électrique Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. trichocarpum 1977 Martigues Ponteau, près de la centrale Herbier Verlaque, part n°H6682, électrique, Fos-Sur-Mer Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. trichocarpum 1980 Sausset-les- Sausset-les-Pins, 1 -1.5 m Herbier Verlaque, part n°H2224, Pins Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. trichocarpum 1982 Sausset-les- Sausset-les-Pins Herbier Verlaque, part n°H6652, Pins Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

Species Year Town Location Reference S. vulgare 19th Marseille Marseille, île d'If Solier in Herbier Général, Sargassum, AB6415, PC0527393, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC), as S. salicifolium S. vulgare 19th Marseille Marseille Exsiccata Herbier O. Debaux, Algues 1, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 19th Marseille Marseille Cupboard 197, binder Phaeophyceae 785, bundle 72, part n°1, Musée botanique de Lausanne (LAU) S. vulgare 19th Marseille Marseille Derbès in Hamel, 1931-1939 S. vulgare 1829 Marseille Marseille Solier in Herbier Requien, binder 631 Algues, bundle Sargassum 107, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) S. vulgare 1846 Marseille Cap Croisette, Marseille Herbier Saint Charles, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1849 Marseille Archipel du Frioul : Château Herbier Saint Charles, Université Aix d'If, Marseille Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1849 Marseille Marseille Herbier Saint Charles, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 4

S. vulgare 1914 Marseille Golfe de Marseille Decrock, 1914 S. vulgare 1946 Marseille Fontaine des Dalles, Herbier Berner, Muséum d'histoire L'Estaque, Marseille naturelle d'Aix-en-Provence (AIX) S. vulgare 1952 Marseille Anse des Cuivres, Marseille Herbier Huvé, part n°H1172, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1952 Marseille Marseille Herbier Huvé, part n°H1173, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2014 La Ciotat La Ciotat, a single small S. Ruitton (pers. com.) specimen, 25 m depth

Eastern Provence

Species Year Town Location Reference S. acinarium 1885 Hyères Porquerolles Ollivier in Jahandiez, 1929 S. acinarium 1911 Hyères Rivage de Giens Mouret in Jahandiez, 1929 S. acinarium 1911 Hyères Le Levant Mouret in Jahandiez, 1929 S. acinarium 1911 Toulon Cap Brun, Toulon Herbier Mouret, Muséum d'histoire naturelle de Toulon (TLON) S. acinarium 1911 Le Pradet Le Pradet Herbier Mouret, Muséum d'histoire naturelle de Toulon (TLON) S. acinarium 1911 Carqueiranne Pointe de Carqueiranne Herbier Mouret, Algues de Provence II, part n°149, Muséum d'histoire naturelle de Toulon (TLON) S. acinarium 1911 Carqueiranne Carqueiranne Herbier Mouret, Algues de Provence II, part n°149, Muséum d'histoire naturelle de Toulon (TLON) S. acinarium 1929 Hyères Port-Cros, Calanque du Sud, Herbier Feldmann, binder 41, Hyères Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1935 Saint- Le Trayas, Cap Roux, -80 m Leg. A. Ghio, Herbier Raphélis in Raphaël Herbier Général, Binder 47, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. acinarium 1978 Toulon Flottant au large de la Grande Verlaque & Tiné, 1979 Rade de Toulon S. acinarium 2005 Hyères Nord de Port-Cros Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SA2, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 4

Species Year Town Location Reference S. flavifolium 1979 Var (French Toulon ou Saint-Tropez Herbier Verlaque, part n°H2223, administrative (côtes varoises), flottant en Université Aix Marseille, district: surface – épave CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut eastern Méditerranéen d'Océanologie Provence) (HCOM)

Species Year Town Location Reference S. hornschuchii 1934 Saint- Le Trayas, Cap Roux, -100 m Herbier Raphélis in Herbier Général, Raphaël environ binder 47, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU)

Species Year Town Location Reference S. vulgare 1820 Toulon Toulon Herbier Requien, binder 631 Algues, bundle Sargassum 107, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) S. vulgare 1911 Bormes-les- Cap Bénat Anonymous, 1911 Mimosas S. vulgare 1911 Bormes-les- Cap Bénat Mouret, 1911 Mimosas S. vulgare 1911 Hyères Presqu'île de Giens Mouret, 1911 S. vulgare 1911 Hyères Le Levant Mouret, 1911 S. vulgare 1911 Toulon Cap Brun Mouret, 1911 S. vulgare 1911 Le Pradet Le Pradet Mouret, 1911 S. vulgare 1929 Giens Giens Collector Mouret in Jahandiez, 1929, as S. linifolium S. vulgare 1929 Hyères Ile du Levant Collector Mouret in Jahandiez, 1929, as S. linifolium S. vulgare 1929 Hyères Porquerolles Collector Ollivier in Jahandiez, 1929, as S. linifolium S. vulgare 1966 Hyères Port-Cros : îlot du Rascass, Herbier Boudouresque, part n°H995, Hyères Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1966 Hyères Port-Cros : îlot du Rascass, Herbier Boudouresque, part n°H996, Hyères Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1967 Hyères Port-Cros Augier & Boudouresque, 1967 S. vulgare 1968 Hyères Port-Cros Herbier Boudouresque, part n°H1451, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1968 Hyères Port-Cros Herbier Boudouresque, part n°H1452, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 4

S. vulgare 1970 Saint- Cap Drammont Coppejans, 1972 Raphaël S. vulgare 1973 Saint- Anthéor Meinesz, 1973 Raphaël S. vulgare 1974 Hyères Ile de Bagaud, débarcadère Coppejans, 1977 S. vulgare 1974 Hyères Ile de Bagaud, pointe du Sud Coppejans, 1977 S. vulgare 1974 Hyères Ile de Bagaud Coppejans, 1977 S. vulgare 1974 Hyères Ile de Port-Cros, Rascass Coppejans, 1977 S. vulgare 1974 Hyères Baie de Port-Cros Coppejans, 1977 S. vulgare 1974 Hyères Ile de Port-Cros, calanque du Coppejans, 1977 Tuf S. vulgare 1974 Hyères Ile de Port-Cros, pointe du Coppejans, 1977 Belge S. vulgare 1974 Hyères Ile de Port-Cros, La Gabinière Coppejans, 1977 S. vulgare 1975 Hyères Ile de Port-Cros, pointe du Dhont, 1976 Belge S. vulgare 1976 Hyères Ile de Port-Cros: îlot du Belsher et al., 1976 Rascass, Hyères S. vulgare 1976 Hyères Ile de Port-Cros: calanque des Belsher et al., 1976 Curés, Hyères S. vulgare 1976 Hyères Ile de Port-Cros: pointe du Belsher et al., 1976 Moulin à vent, Hyères S. vulgare 1980 Saint- Saint-Raphaël Herbier Verlaque, part n°H6690, Raphaël Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1997 Hyères Ile de Bagaud, Parc National Collector T. Thibaut in Herbier de Port-Cros Thibaut, SV2, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1997 Hyères Ile de Bagaud, Parc National Collector T. Thibaut in Herbier de Port-Cros Thibaut, SV2, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1999 Ramatuelle Cap Camarat, Saint-Tropez Herbier Verlaque, part n°H6686, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2000 Hyères Ile de Porquerolles, sec du Herbier Verlaque, part n°H7379, Sarranier entre 16 et 30 m Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2001 Hyères Ile de Porquerolles, sec du Boury-Esnault et al., 2001 Sarranier entre 25 et 35 m S. vulgare 2003 La Croix- La Croix-Valmer, sur le pont Herbier Thibaut, SV17, Université Aix Valmer du sous-marin Le Rubis Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 4

S. vulgare 2003 La Croix- Sur le pont du sous-marin Le Collector T. Thibaut in Herbier Valmer Rubis, 40 m Thibaut, SH1, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2003 La Croix- Sur le pont du sous-marin Le Collector T. Thibaut in Herbier Valmer Rubis, 40 m Thibaut, SV15, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2003 La Croix- Sur le pont du sous-marin Le Herbier Thibaut, SV17, Université Aix Valmer Rubis, 40 m Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2005 Hyères Port-Cros, pointe de la T. Thibaut (pers. com.) Marma S. vulgare 2005 Hyères Ile de Bagaud, pointe du Beau T. Thibaut (pers. com.) S. vulgare 2005 Hyères Port-Cros, pointe du Tuff T. Thibaut (pers. com.) S. vulgare 2005 Hyères Port-Cros, pointe de Scudero T. Thibaut (pers. com.) S. vulgare 2005 Hyères Ile de Port-Cros, pointe Collector T. Thibaut in Herbier Galère Thibaut, SV1, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2005 Hyères Ile de Port-Cros, cuvette entre Collector T. Thibaut in Herbier Port-Man et pointe du Tuff Thibaut, SV16, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2005 Hyères Ile de Port-Cros, entre Port- Collector T. Thibaut in Herbier Man et le Tuff Thibaut, SV18, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2005 Hyères Ile de Port-Cros Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SV19, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2005 Hyères Ile de Bagaud Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SV24, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2005 Hyères Ile de Port-Cros, entre la Collector T. Thibaut in Herbier pointe Galère et le Rascass Thibaut, SA5, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2005 Saint- Plage Abel Ballif, Le Trayas Herbier Thibaut, Université Aix Raphaël Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM

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|Partie 2 - Chapitre 4

110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2006 Hyères Le Levant, vers l'Esquillade Sandrine Ruitton (pers. com.) S. vulgare 2006 Hyères Le Levant, pointe du Liserot Sandrine Ruitton (pers. com.) S. vulgare 2006 Hyères Le Levant, au large du grand Sandrine Ruitton (pers. com.) Cap S. vulgare 2006 Hyères Porquerolles, Pierre aux Sandrine Ruitton (pers. com.) Mérous S. vulgare 2006 Saint- Saint-Raphaël Herbier Thibaut, SV10, Université Aix Raphaël Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2006 Saint- St Raphaël Collector P. Francour in Herbier Raphaël Thibaut, SV10, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2007 Hyères Ile de Porquerolles, dans 3 T. Thibaut (pers. com.) cuvettes successives, vers pointe de l'Indienne S. vulgare 2007 Hyères Ile de Porquerolles, dans une T. Thibaut (pers. com.) cuvette, avec des cystoseires, pointe du Grand Langoustier S. vulgare 2007 Hyères Ile de Porquerolles, cuvette, T. Thibaut (pers. com.) vers pointe du Tamaris S. vulgare 2007 Hyères Ile de Porquerolles, 1 individu T. Thibaut (pers. com.) pointe des Carrières S. vulgare 2007 Hyères, Ile de Porquerolles, cuvette, T. Thibaut (pers. com.) vers pointe du Gros-Baou S. vulgare 2007 Saint- Le Trayas, plage Abel Balliff, Herbier Thibaut, SV3, Université Aix Raphaël Saint-Raphaël Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranée d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2007 Saint- Le Trayas, Abel Balliff Rec. P. Francour in Herbier Thibaut, Raphaël SV3, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2009 Saint- Esterel, 30 m, Saint-Raphaël P. Descamps (pers. com.) Raphaël S. vulgare 2009 Saint- Esterel, Saint-Raphaël P. Descamps (pers. com.) Raphaël S. vulgare 2014 Sainte- Sainte-Maxime T. Thibaut (pers. com.) Maxime S. vulgare 2014 Saint- Saint-Tropez T. Thibaut (pers. com.) Tropez S. vulgare 2014 Ramatuelle Cap Camarat T. Thibaut (pers. com.)

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|Partie 2 - Chapitre 4

French Riviera

Species Year Town Location Reference S. acinarium 19th Nice Nice Risso in Herbier Requien, binder 631 Algues, bundle Sargassum 107, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) S. acinarium 1821 Golfe-Juan Port de Golfe Juan Raphélis, 1907 S. acinarium 1821 Cannes Sur la plage du bd du Midi Raphélis, 1907 jusqu'à La Bocca S. acinarium 1821 Cannes Cannes, dans les filets venant Raphélis, 1907 du large S. acinarium 1821 Golfe-Juan Port de Golfe Juan Raphélis 1907 S. acinarium 1821 Antibes Vers Juan les Pins Raphélis 1907 S. acinarium 1858 Antibes Croupatassière, Antibes Herbier Thuret, part n°TA8539, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1860 Roquebrune- Roquebrune-Cap-Martin Bonfils in Raphélis, 1924b Cap-Martin S. acinarium 1865 Antibes Antibes Herbier Thuret, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1866 Antibes Pointe de l'Ilette, Antibes Herbier Thuret, part n°TA8544, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1870 Antibes Antibes Herbier Thuret, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1871 Cannes Cannes Sarato in Raphélis, 1924c S. acinarium 1871 Antibes Antibes Herbier Sauvageau, part n°SA4050, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1871 Antibes Antibes Herbier Sauvageau, part n°SA4050, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1871 Antibes Pointe de l'Ilette, Antibes Herbier Thuret, part n°TA8540, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1872 Nice Nice Sarato in Raphélis 1924c S. acinarium 1882 Antibes Antibes Bornet & Flahault, 1883 S. acinarium 1883 Antibes Pointe de l'Ilette, Antibes Bornet & Flahault, 1883 S. acinarium 1890 Nice Nice Herbier Algues Vertes 1890-1910 de Nice, parts 75 and 76, Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) S. acinarium 1910 Saint-Jean- Environs de Nice, rejetée sur Herbier Raphélis in Herbier Général, Cap-Ferrat la plage entre Saint-Jean- Binder 48, bundle Sargassum, Herbier Cap-Ferrat et pointe Sainte Montpellier Université (MPU) hospice S. acinarium 1926 Cannes Cannes, dans la rade, fond Herbier Raphélis in Herbier Général, moyen Classeur 48, Pochette Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU)

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|Partie 2 - Chapitre 4

S. acinarium 2007 Monaco Plage du Larvotto Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SA1, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

Species Year Town Location Reference S. hornschuchii 19th Villefranche- Villefranche-sur-Mer Feldmann in Hamel, 1931-1939 sur-Mer S. hornschuchii 1821 Cannes Cannes, un seul individu Raphélis, 1907 rejeté à la mer S. hornschuchii 1890 Villefranche- Villefranche-sur-Mer Herbier Algues Vertes 1890-1910 de sur-Mer Nice, part n°74, Muséum d'histoire naturelle de Nice (NICE) S. hornschuchii 1898 Antibes Antibes Herbier Sauvageau, part n°SA4080, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1899 Cannes Cannes, rejetée sur la plage, Herbier Raphélis in Herbier Général, Bd du Midi binder 47, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. hornschuchii 1899 Cannes Cannes, rejetée sur les plages Herbier Raphélis in Herbier Général, binder 47, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. hornschuchii 1908 Théoule-sur- Théoule, en épave Herbier Raphélis in Herbier Général, Mer binder 47, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. hornschuchii 1913 Cannes Cannes, fond de pierre et de Collector Serraillier in Herbier Raphélis vase, -2,5m in Herbier Général, binder 47, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. hornschuchii 1925 Antibes Pointe de l'Ilette, Antibes Herbier Feldmann, binder 42, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1938 Saint-Jean- Cap Ferrat, Saint-Jean-Cap- Herbier Carnet de Récolte de Feldmann, Cap-Ferrat Ferrat part n°4603, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1938 Saint-Jean- Cap Ferrat, Saint-Jean-Cap- Herbier Feldmann, binder 42, Muséum Cap-Ferrat Ferrat national d'histoire naturelle de Paris (PC)

Species Year Town Location Reference S. vulgare 19th Antibes Antibes Thuret and Bornet in Hamel, 1931- 1939 S. vulgare 19th Nice Nice De Notaris in Hamel, 1931-1939 S. vulgare 19th Villefranche- Villefranche-sur-Mer Feldmann in Hamel, 1931-1939 sur-Mer S. vulgare 19th Villefranche- Villefranche-sur-Mer Herbier de France, binder 120, sur-Mer Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

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|Partie 2 - Chapitre 4

S. vulgare 19th Villefranche- Villefranche-sur-Mer Herbarium Steudel in Herbier Général, sur-Mer binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 19th Villefranche- Villefranche-sur-Mer Flahault in Herbier Flahault, binder 33 sur-Mer Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 19th Cannes Cannes Collection Lenormand in Herbier Général, binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 19th Antibes Antibes Herbier Requien, bundle 171, Algues de Marseille, d'Antibes et de Corse, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) S. vulgare 19th Nice Nice De Notaris in Herbier Montagne, Sargassum, MA9299, PC0045146, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 1842 Nice Nice Agardh, 1842 S. vulgare 1849 Antibes Antibes Herbier Saint Charles, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1882 Antibes Plan de l'Ilette, Antibes Flahault in Herbier Flahault, binder 33 Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1882 Antibes La Garoupe, Antibes Herbier Villa Thuret, bundle Fucacées, specimen 284, Jardin botanique Villa Thuret (VTA) S. vulgare 1883 Antibes Plan de l'Ilette, Antibes Flahault in Herbier Flahault, binder 33 Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1899 Cannes Cannes, rejeté sur la plage Herbier Raphélis in Herbier Général, binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1899 Cannes Cannes, sur la plage Herbier Raphélis in Herbier Général, binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1900 Cannes Cannes, rejeté sur la plage Herbier Raphélis in Herbier Général, binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1910 Saint-Jean- Environs de Nice, rejetée sur Herbier Raphélis in Herbier Général, Cap-Ferrat la plage entre SJCF et Ste binder 48, bundle Sargassum, Herbier hospice Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1910 Saint-Jean- Nice, côte de Saint Hospice Herbier Raphélis in Herbier Général, Cap-Ferrat binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1910 Saint-Jean- Nice, presqu'ile de St Jean Leg. Camous in Herbier Raphélis in Cap-Ferrat Herbier Général, binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1912 Nice Sur les plages de Nice Camous, 1912

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S. vulgare 1912 Villefranche- Sur les plages de Villefranche Camous, 1912 sur-Mer S. vulgare 1912 Saint-Jean- Sur les plages de St-Jean- Camous, 1912 Cap-Ferrat Cap-Ferrat S. vulgare 1912 Cannes Cannes, La croisette, rochers Collector Serraillier in Herbier de la réserve, 0,5-1 m Général, binder 48, bundle Sargassum, 2 specimens, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1918 Saint-Jean- Pointe du Colombier, Saint- Raphélis, 1918 Cap-Ferrat Jean-Cap-Ferrat S. vulgare 1923 Cannes Cannes Bonfils in Raphèlis, 1924a S. vulgare 1923 Antibes Juan les Pins, rejetée Herbier Raphélis in Herbier Général, binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1924 Cannes A l'ouest de la Croisette en Raphélis, 1924a bordure de la prairie, Cannes S. vulgare 1939 Cannes Cannes, rochers Herbier Raphélis in Herbier Général, binder 48, bundle Sargassum, Herbier Montpellier Université (MPU) S. vulgare 1952 Villefranche- Villefranche-sur-Mer Herbier Magne (Planches + Carnet de sur-Mer Récolte), n°139, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 1968 Monaco Monaco Don de Van Klaveren in Herbier Meinesz, binder Fucales Sargassum Med, part n°MPFUC1245, Université Nice Sophia Antipolis E.A. 4228 ECOMERS S. vulgare 1968 Monaco Monaco Don de Van Klaveren in Herbier Meinesz, binder Fucales Sargassum Med, part n°MPFUC1248, Université Nice Sophia Antipolis E.A. 4228 ECOMERS S. vulgare 1968 Villefranche- Plage sous la gare, Herbier Meinesz, binder Fucales sur-Mer Villefranche-sur-Mer Sargassum Med, part n°MPFUC1246. Université Nice Sophia Antipolis E.A. 4228 ECOMERS S. vulgare 1968 Villefranche- "La Piscine", Villefranche- Herbier Meinesz, binder Fucales sur-Mer sur-Mer Sargassum Med, part n°MPFUC1247, Université Nice Sophia Antipolis E.A. 4228 ECOMERS S. vulgare 1968 Villefranche- Villefranche-sur-Mer Herbier Magne (Planches + Carnet de sur-Mer Récolte), n°642, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 1978 Beaulieu- Port de Beaulieu, parmi C. Collector De Reviers, in Herbier sur-Mer fimbriata de très grande taille Général, PC0075247, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 1980 Beaulieu- Port des Fourmis, Beaulieu- Herbier Meinesz, part n°MPFUC1243, sur-Mer sur-Mer Université Nice Sophia Antipolis E.A. 4228 ECOMERS S. vulgare 1980 Juan-les-Pins Juan-les-Pins Herbier Meinesz, binder Fucales Sargassum Med, part n°MPFUC1244,

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|Partie 2 - Chapitre 4

Université Nice Sophia Antipolis E.A. 4228 ECOMERS S. vulgare 1980 Nice Cap de Nice, sur les rochers Herbier Meinesz, binder Fucales 30 cm Sargassum Med, part n°MPFUC1241, Université Nice Sophia Antipolis E.A. 4228 ECOMERS S. vulgare 1981 Beaulieu- Port des Fourmis, Beaulieu- Herbier Meinesz, part n°MPFUC1242, sur-Mer sur-Mer Université Nice Sophia Antipolis E.A. 4228 ECOMERS S. vulgare 2000 Roquebrune- Carnoles, in a shallow bay off T. Thibaut (pers. com.) Cap-Martin a beach, growing on pebbles. Individuals around 50 cm high and numerous, around 50 square metres. A year later, these populations had disappeared S. vulgare 2000 Saint-Jean- Pointe Sainte-Hospice, Saint- Herbier Thibaut, SV5, Université Aix Cap-Ferrat Jean-Cap-Ferrat Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2000 St-Jean-Cap- Pointe Ste Hospice Collector T. Thibaut in Herbier Ferrat Thibaut, SV5, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2002 Antibes Pointe Bacon, Antibes, 20 m Herbier Meinesz, Université Nice Sophia Antipolis, E.A. 4228 ECOMERS S. vulgare 2004 Théoules- A few small scarce T. Thibaut (pers. com.) sur-Mer individuals, 25-30 m depth S. vulgare 2004 Monaco Monaco/Larvotto, 31 m Herbier Verlaque, part n°H7391, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2004 Roquebrune- Cap Martin, -30 m Herbier Thibaut, Université Aix Cap-Martin Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2004 Roquebrune- Cap Martin, peu profond Collector B. Hereu in Herbier Thibaut, Cap-Martin SV21, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d’Océanologie (HCOM) S. vulgare 2007 Antibes Antibes T. Thibaut (pers. com.) S. vulgare 2007 Antibes Le Crouton, Antibes, sous le Herbier Thibaut, Université Aix niveau Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d’Océanologie (HCOM) S. vulgare 2007 Antibes Pointe de l’Ilette, Antibes, Herbier Thibaut, Université Aix cuvettes Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d’Océanologie (HCOM)

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|Partie 2 - Chapitre 4

S. vulgare 2007 Antibes Le Crouton Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SV22, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d’Océanologie (HCOM) S. vulgare 2007 Antibes Cuvette, pointe de L’Ilette Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SV23, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d’Océanologie (HCOM) S. vulgare 2012 Monaco A few scarce individuals on T. Thibaut (pers. com.) the dykes, shallow (0.5 m)

Corsica

Species Year Town Location Reference S. acinarium 1850 Ajaccio Ajaccio Herbier du Hamas de J.H. Fabre, Coll. J.H. Fabre, FABR13255, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1850 Ajaccio Ajaccio Herbier du Hamas de J.H. Fabre, Coll. J.H. Fabre, FABR13256, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. acinarium 1873 Bastia Rejeté en abondance, après Debeaux, 1873, as S. linifolium les coups de mer, sur les roches extérieures du nouveau port S. acinarium 1917 Ajaccio Une seule station sur les Leblond, 1924 rochers de la pointe extrême della Parata S. acinarium 1960 Centuri Haut fond de Centuri (20 m) Molinier, 1960 S. acinarium 1979 Centuri Cap Corse, Centuri, 20-25 m Herbier Huvé, part n°H1168, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. acinarium 2008 Bonifacio Archipel Lavezzi, Porraggia Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SA3, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM)

Species Year Town Location Reference S. flavifolium 1979 Bonifacio Ile Lavezzu, cuvette Herbier Verlaque, part n°H1184, infralittorale Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) and Verlaque & Boudouresque, 1981 S. flavifolium 1988 Centuri Centuri, 20-27 m Herbier Verlaque, part n°H6649, Université Aix Marseille, CNRS/INSU,

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|Partie 2 - Chapitre 4

IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. flavifolium 1988 Centuri Centuri, 20-27 m Herbier Verlaque, part n°H6650, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. flavifolium 1988 Centuri Centuri, 20-27 m Herbier Verlaque, part n°H6651, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. flavifolium 1988 Galeria Galeria Verlaque, 1990a S. flavifolium 1988 Osani Scandola, rare Verlaque et al., 1998

Species Year Town Location Reference S. hornschuchii 19th L’Ile- Ile Rousse Soleirol in Hamel, 1931-1939 Rousse S. hornschuchii 19th Bonifacio Bonifacio Soleirol in Hamel, 1931-1939

S. hornschuchii 19th Bonifacio Bonifacio Soleirol in Herbier de Corse in Herbier Général, Sargassum, AB6405- PC0527405, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1824 Corsica Corsica, flottant sur la mer Collector Soleirol, ‘Edit Requien’ in Herbier Montagne, binder Sargassum, MA9340, PC0045181, as ‘S. salicifolium sub S. natans’, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. hornschuchii 1956 Centuri Haut fond de Centuri (20 m), Laborel, 1960 peuplement dense avec Cystoseira zosteroides, C. spinosa et Osmundaria volubilis S. hornschuchii 1960 Centuri Haut fond de Centuri Molinier, 1960 S. hornschuchii 1981 Galeria Filet de pêcheur, Galeria, 40 Herbier Verlaque, part n°H6556, m Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. hornschuchii 1988 Galeria Galeria Verlaque, 1990a

Species Year Town Location Reference S. muticum 1992 Tallone and Etang de Diana IARE, 1992 Aleria

Species Year Town Location Reference S. vulgare 19th Corsica Corse Don de Soleirol in Herbier Montagne, Sargassum, MA9379-PC0045220,

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|Partie 2 - Chapitre 4

Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 19th Corsica Corse Herbier Soleirol in Herbier Requien, binder 627, algues d'eau douce et marines de Corse, bundle 3 ‘Cystoscira’, 52A, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) S. vulgare 19th Corsica Corse Dudresnay in Herbier Lamouroux, Fucacées, PC0111549, C1f127, as Fucus intertextus, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 19th Corsica Ile de Corse Herbier Lamouroux, Fucacées, PC0111538, C1f118, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 19th Corsica Corsica Herbier de Bory de Saint-Vincent in Herbier Montagne, binder Sargassum, MA9332, as S. salicifolium, PC0045173, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 19th Bastia Bastia Mabille in Hamel, 1931-1939 S. vulgare 19th Calvi Calvi Herbier Soleirol in Herbier Requien, binder 627, algues d'eau douce et marines de Corse, bundle Sargassum, specimen 4210, as Fucus salicifolius ‘décision de Mr Bonnemaison’, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) S. vulgare 1822 Calvi Calvi Soleirol in Herbier Requien, binder 631 Algues, bundle Sargassum 107, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) S. vulgare 1849 Bonifacio Bonifacio Herbier Soleirol in Herbier Requien, binder 627, algues d'eau douce et marines de Corse, bundle 3 Sargassum, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV) S. vulgare 1868 Bastia Crevasses des rochers près de Collector O. Debeaux, Algues de la Bastia, Minella et Toga Corse, in Herbier Général, Sargassum, AB6416, PC0527394, Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC) S. vulgare 1873 Bastia Minelli, crevasses des Debeaux, 1873, as S. salicifolium rochers à 2-4 m de profondeur S. vulgare 1873 Bastia Toga, crevasses des rochers à Debeaux, 1873, as S. salicifolium 2-4 m de profondeur S. vulgare 1977 Calvi Pointe de la Revelatta, Calvi Herbier Coppejans, part n°HEC2999, Université de GENT, Belgique (GENT) S. vulgare 1977 Calvi Pointe de la Revelatta, Calvi Coppejans, 1979

S. vulgare 1987 Bonifacio Cavallo Herbier Verlaque, part n°H2278, Université Aix Marseille, CNRS/INSU,

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|Partie 2 - Chapitre 4

IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1987 Bonifacio Cavallo Herbier Verlaque, part n°H2279, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1987 Bonifacio Cavallo Herbier Verlaque, part n°H2280, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1988 Galeria Galeria Verlaque, 1990a S. vulgare 1997 Bonifacio Ile Lavezzu Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SV4, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 1998 Osani Scandola Verlaque et al., 1998 S. vulgare 2001 Osani Scandola Herbier Verlaque, part n°H7378, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2004 Ajaccio Sanguinaires Sandrine Ruitton (pers. com.) S. vulgare 2008 Bonifacio Cavallo Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SV13, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2008 Bonifacio Poraggia Collector T. Thibaut in Herbier Thibaut, SV8, Université Aix Marseille, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Institut Méditerranéen d'Océanologie (HCOM) S. vulgare 2008 Bonifacio Lavezzu Island, common in T. Thibaut (pers. comm) rock pools and shallow habitats S. vulgare 2011 Bonifacio Marina di Cavallo T. Thibaut (pers. com.) S. vulgare 2014 Osani Scandola, common T. Thibaut (pers. com.)

Fisheries

In the absence of peer-review publications, we used various reports to estimate through time the putative impact by region of fishing nets and trawling on Sargassum species along the French coast:

 French Catalonia (Filhol et al., 1925; Berron, 1969; Guillou & Crespin, 1999; Criquet, 2001; Faget, 2009)  Languedoc (Filhol et al., 1925; Berron, 1969; Guillou & Crespin, 1999; Faget, 2009)  Western Provence (Gourret P., 1894; Filhol et al., 1925; Corre & Rosecchi 1990; Guillou & Crespin, 1999; IDEE - CREOCEAN - OCEANIC DEVELOPMENT, 2002; Faget, 2009; Conseil Consultatif Régional de la Mer, 2013)

265

|Partie 2 - Chapitre 4

 Eastern Provence (Filhol et al., 1925; Hardouin, 1994; Dufour, 1986; Corre & Rosecchi 1990; IDEE - CREOCEAN - OCEANIC DEVELOPMENT, 2002; Faget, 2009; Conseil Consultatif Régional de la Mer, 2013)  French Riviera (Filhol et al., 1925; Anonymous, 1983; Corre & Rosecchi 1990; IDEE - CREOCEAN - OCEANIC DEVELOPMENT, 2002; Faget, 2009; Conseil Consultatif Régional de la Mer, 2013)  Corsica (Filhol et al., 1925; Ruittort, 1989; Miniconi, 1994; A Barcella, 1998; Pelaprat, 2000)

References

A Barcella, 1998. Evaluation de l'effort déployé par la pêche professionnelle dans le périmètre du projet Parc National Marin de Corse. Contrat A Barcella - Direction de l'Environnement - Mission Parc National Marin de Corse.

Anonymous, 1983. Etablissements de pêche du quartier de Nice. Programme de gestion du littoral: Valorisation de la bande côtière, aménagement de zone de pêche. Département des Alpes- Maritimes publ.

Berron H., 1969. Le chalutage dans le Golfe du Lion. Thèse de Doctorat de 3ème Cycle de Géographie. Université de Montpellier - Faculté des Lettres et Sciences Humaines - Institut de Géographie.

Conseil Consultatif Régional de la Mer, 2013. Etude sur la pêche et l'aquaculture en Provences-Alpes- Côte d'Azur. Région Provence-Alpes-Côte d'Azur publ.

Corre, G.L.E. & E., Rosecchi, 1990. Enquête cadre sur la pêche artisanale en Région Provence Alpes- Côte d'Azur. Ifremer publ.

IDEE-CREOCEAN-OCEANIC DEVELOPMENT, 2002. Etude de la pratique de la pêche aux ganguis et à la senne de plage en région PACA. Rapport au comité Régional des pêches maritimes et des élevages marins PACA publ.

Criquet, G., 2001. La pêche professionnelle dans la Région de Banyuls-sur-Mer. DESS Ecosystèmes Littoraux Méditerranéens. Université Pascal Paoli.

Dufour, A.H., 1985. La pêche aux Salins d'Hyères. Parc Nationla de Port-Proc Publ.

Faget D., 2009. Le milieu marin méditerranéen : conflits, usages et représentations. Le cas du Golfe de Marseille (Début XVIIIe-début XXe siècles). Volume I. Thèse de Doctorat d'Histoire. Aix- Marseille Université - Université de Provence..

Filhol, L., A. de Coye de Castelet, M. Raynaud, M.M. Trinh-Dinh-Thao, V. Berlingeri, T. de Bottini, et al., 1925. La Pêche sur le littoral français méditerranéen. Faculté de Droit, Université d'Aix Marseille publi.

Gourret, P., 1894. Les pêcheries et les poissons de la Méditerranée (Provence). Provence des Pêcheurs. Réédition 1981, Serre Ed., Paris.

Guillou, A. & V. Crespi, 1999. Enquête-cadre concernant la répartition, la composition et l'activité des petits métiers dans le Golfe du Lion. Ifremer publ.

Hardouin, G., 1984. Pécheurs-Espaces et espèces halieutiques du Lavandou (Var). Parc Nationla de Port-Proc Publ.

266

|Partie 2 - Chapitre 4

Miniconi, R., 1994. Les poissons et la pêche en Méditerranée. La Corse. Alain Piazzola & La Marge ed. Ajaccio.

Pelaprat, C., 2000. Le cantonnement de pêche, un véritable outil de gestion ? Exemple du cantonnement de pêche de Calvi (Corse, Méditerranée nord-occidentale). Thèse Université de Corse.

Riutort J.-J., 1989. Première estimation des captures et de l'effort de pêche déployé par "les petits métiers" sur le littoral Nord-Ouest de la Corse. Etude de la biologie des principales espèces cibles. Station de Recherches sous-marines et Océanographiques - Staréso - Université de Liège pub.

Habitat loss

Data used are viewable online on www.medam.org, this website is referencing all the man-made structures built on the sea along the French Mediterranean coast. Detailed data are available from a structure (i.e. a port) to a regional analysis. These data have been also published in Meinesz et al. (2013).

25 French Catalonia (Pyrénnées-Orientales) Languedoc (Gard, Hérault, Aude) Western Provence (Bouches-du-Rhône) 20 Eastern Provence (Var) French Riviera (Alpes-Maritimes, Monaco) Corsica (Haute Corse, Corse du Sud)

Artificialization Artificialization rate(%) 10

0 1800 1810 1820 1830 1840 1850 1860 1870 1880 1890 1900 1910 1920 1930 1940 1950 1960 1970 1980 1990 2000 2010

Figure 1S. Artificialization rate of the Mediterranean French coast (% of the coast) (data from medam.org, last accessed on the 16th April 2015).

267

268

|Partie 2 - Chapitre 5

5. Les encorbellements à Lithophyllum byssoides et les activités anthropiques dans un contexte de changement global

5.1. Introduction

La distribution spatiale et la composition des peuplements médiolittoraux est fortement contrôlée par la nature et l’orientation du substrat, l’éclairement, l’humectation, elle-même déterminée par les facteurs météorologiques (pression atmosphérique, vents, température, précipitations), et par les facteurs océanographiques (marée, seiches et hydrodynamisme), par les interactions biotiques et, comme pour tout milieu extrême, par les contingences (évènements fortuits et imprévisibles). En Méditerranée, juste au-dessus de la limite supérieure de l’infralittoral (zéro biologique), on distingue le médiolittoral qui correspond aux peuplements supportant des périodes d’émersion-immersion répétées. On distingue deux horizons dans l’étage médiolittoral (Pérès et Picard, 1964; Augier & Boudouresque, 1971 ; Boudouresque, 2013) : la Roche médiolittorale supérieure humectée épisodiquement par les vagues, et la Roche médiolittorale inférieure plus régulièrement humectée par le ressac et la marée et où se développent des peuplements denses et diversifiés de macroalgues, et notamment de rhodophytes calcifiés comme le Lithophyllum byssoides (Lamarck) Foslie. Cette espèce structurante de l’association Lithophylletum lichenoidis Giaccone 1993 figure sous le nom de Lithophyllum lichenoides Philippi dans la liste de l’Annexe I de la Convention de Berne (1979) et dans celle de l’Annexe II de la Convention de Barcelone (protocole relatif aux aires spécialement protégées et à la diversité biologique en Méditerranée, 1995) et sa classification E.U.N.I.S est II.4.2.1 Association à Lithophyllum byssoides. Ce rhodophyte calcifié se retrouve dans toute la Méditerranée et plus particulièrement dans le bassin occidental où il est plus fréquent et plus abondant. Lithophyllum byssoides est une espèce plutôt sciaphile qui atteint un développement maximal sur les roches ombragées ou situées en exposition Nord. Elle affectionne le bas des falaises calcaires, en particulier lorsqu’il y a une rainure d’abrasion littorale (encoche médiolittorale ou visor), les failles et les fissures verticales des sites battus. Par coalescence des appareils végétatifs, l’espèce peut constituer des bioconstructions calcaires plus ou moins étendues en fonction des conditions environnementales : placages, bourrelets sur substrats verticaux, et, lorsque les conditions sont particulièrement favorables, encorbellements, fréquemment appelés "trottoirs à Lithophyllum", qui localement peuvent atteindre jusqu’à 2 m de large (Picard, 1954a; Blanc & Molinier, 1955; Sicsic, 1967; Ballesteros, 1984; Bianconi et al., 1987; Laborel et al., 1994a). Les placages sont des bioconstructions de faible épaisseur (< 5 cm) dont les individus constitutifs sont coalescents. Les bourrelets sont des bioconstructions plus épaisses que les placages, mais ne formant pas de surplomb côté large. Nous définissons les encorbellements comme des bioconstructions d’au moins 20 cm de large (par rapport à la paroi rocheuse) et présentant au moins un début de surplomb. Bien que la croissance de l’espèce soit relativement rapide pour une algue calcifiée (Boudouresque et al., 1972), l’édification d’un grand encorbellement nécessite plusieurs siècles (Laborel et al., 1984). Par exemple, l’âge de l'encorbellement de Cala Litizia, dans la Réserve

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Naturelle de Scandola (Corse), a été estimé entre 900 et 1 000 ans (Laborel et al., 1994b). Cette espèce est sensible aux perturbations littorales (pollutions superficielles, piétinement, etc.) et elle est aussi un bon indicateur des modifications du niveau marin (Laborel et al., 1983, 1993b, 2003; Laborel, 1987; Faivre et al., 2013). La Roche médiolittorale inférieure est un habitat d’intérêt communautaire (Natura 2000) et les encorbellements à L. byssoides sont utilisés comme indicateurs de qualité dans les Directives Européennes (Directive Cadre sur l’Eau, DCE et Directive Cadre Stratégie Milieu Marin, DCSMM).

A l’échelle de la façade continentale et en Corse, l'espèce L. byssoides est largement distribuée sur les côtes rocheuses, mais la forme coalescente en encorbellement ne se rencontre que ponctuellement dans des sites favorables en terme d’exposition et d’humectation ; elle mérite donc plus d’attention. Lors des évaluations de la Directive Cadre sur l’eau (DCE) du descripteur ‘Macroalgues’, ces encorbellements ou « trottoirs » à Lithophyllum ont été cartographiés sur l’ensemble des côtes françaises de la Méditerranée (Thibaut & Mannoni, 2007; Thibaut et al., 2008a, 2010; Thibaut & Markovic, 2009, 2010).

Le linéaire d’encorbellements mesuré sur les côtes continentales est de 36 km (2,4 % du linéaire rocheux total, échelle 1/2 500ème) avec une répartition contrastée suivant la région considérée (fréquence maximale dans les Bouches-du-Rhône et le Var). En Corse, où les premières cartes d'encorbellements ont été dressées au Cap Corse (Molinier, 1960), le linéaire d’encorbellements mesuré est de 28 km (1,8 % du linéaire total rocheux, échelle 1/2 500ème). Plusieurs encorbellements remarquables ont été cartographiés, notamment un encorbellement quasi-continu de près de 900 m à la Pointe de la Revellata près de Calvi. Ces bioconstructions sont très abondantes sur la face ouest de la Corse, notamment entre Cargèse et Calvi. Dans le sud de l’île, les encorbellements sont plus rares, même si on en observe ponctuellement dans plusieurs secteurs (par ex. îles Sanguinaires). Dans la Réserve Naturelle des Bouches de Bonifacio, l’espèce est abondante avec des encorbellements bien développés (Blachier et al., 1998; Mari et al., 1998; Vaugelas et al., 1998; Meinesz et al., 2001d; Thibaut et al., 2010). Sur la côte est, les encorbellements sont beaucoup plus rares (Thibaut et al., 2010).

Les populations de L. byssoides de la Réserve Naturelle de Scandola ont été cartographiées lors de différentes campagnes depuis 1987. Les bioconstructions sont restés stables au cours du temps mais leur vitalité n’a cessé de se dégrader (Bianconi et al., 1987; Morhange et al., 1992; Laborel et al., 1993a; Meinesz et al., 1999; Meinesz et al., 2010; Verlaque, 2010). Dans la Réserve de Scandola, depuis le premier recensement exhaustif des encorbellements réalisés entre 1981 et 1986 (Bianconi et al., 1987), plusieurs types de dégradations ont été observés : diminution des surfaces de L. byssoides vivant, présence de traces de chocs et d’érosion alvéolaire, développement de la couverture d’épiphytes (Laborel et al., 1993a; Verlaque, 1996). D’après Laborel et al., (1993a), une part importante du phénomène serait directement liée à l’accroissement de la fréquentation des sites par les embarcations. Au stade ultime de la dégradation, l’érosion de la structure entraînerait de façon irréversible l’encorbellement en dehors des limites médiolittorales favorables à son développement et permettrait sa colonisation par des algues infralittorales, notamment par l’algue rouge calcifiée et articulée Corallina

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|Partie 2 - Chapitre 5 caespitosa R.H. Walker, J. Brodie & L.M. Irvine3. Indépendamment des perturbations locales, la même évolution régressive a été reliée à la montée générale du niveau marin due au changement climatique global (Faivre et al., 2013; Thibaut et al., 2013). Les encorbellements de L. byssoides situés dans le périmètre de la Réserve Naturelle de Scandola, de par leur position au pied de falaises monumentales, sont soumis aux visites régulières de bateaux aussi bien commerciaux que privés. Ces embarcations s'approchant très près des encorbellements, les vagues produites, les effluents émis (huile, essence, gaz d'échappement) et les chocs peuvent endommager ces bioconstructions. Le but de notre étude a été de comparer la vitalité des encorbellements dans et hors Réserve afin d’évaluer l’impact de la fréquentation sur ces formations. La situation de 2014 a été comparée à celle relevée en 1995 (Verlaque, 1996).

5.2. Matériels et méthodes

5.2.1. Sites d’étude - Encorbellements sélectionnés

La mission d’évaluation de la vitalité des encorbellements à L. byssoides de la région de Scandola a été réalisée du 29 septembre au 01 octobre 2014. La plus récente cartographie exhaustive des encorbellements à L. byssoides de la Corse a été réalisée au printemps 2010 (Thibaut et al., 2010) ce qui nous a aidé dans le choix des sites d’étude. Les méthodes utilisées font intervenir des relevés photographiques et vidéos (658 photos et 89 vidéos réalisées). La vitalité du trottoir à L. byssoides a été analysée en détail sur 11 encorbellements (Figure 1), soit : . Six encorbellements situés dans la Réserve de Scandola : R1 – Trottoir Tourista R2 – Cala Litizia R3 – Punta Palazzu R4 – Gattaghja Sud R5 – Gattaghja Nord R6 – Ilot Palazzu . Cinq encorbellements situés hors Réserve : HR1 – Punta Rossa HR2 – Punta di Stollu HR3 – Trottoir Arche Est HR4 – Trottoir du Balbuzard HR5 – Trottoir Arche Ouest Les calculs de vitalité ont été réalisés sur les surfaces d’encorbellements analysables par relevés photos (encorbellement continu avec une surface suffisante).

3 Cette espèce apparait, dans la littérature, sous le nom de Corallina elongata.

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Figure 1. Localisation des encorbellements à L. byssoides étudiés du 29 septembre au 01 octobre 2014 dans et hors Réserve Naturelle de Scandola.

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5.2.2. Protocole de quantification de la vitalité des encorbellements à Lithophyllum byssoides

L’aspect de L. byssoides varie selon l’exposition aux vagues, la température et l’irradiance solaire. La méthode décrite ci-dessous nécessite une mer calme. En hiver, les conditions météorologiques sont souvent trop mauvaises pour ce type d’étude. Au printemps, le développement exubérant des algues molles masque la surface de l’encorbellement. Enfin, en été, la température élevée, l’émersion prolongée et l’ensoleillement blanchissent le L. byssoides, rendant difficile la distinction entre surfaces vivantes et surfaces mortes. La meilleure période pour l’évaluation de la vitalité des encorbellements se situe en automne, quand la couverture vivante de L. byssoides est bien visible et la couverture de macroalgues molles peu développée (Verlaque, 2010). C’est donc à cette saison que nous avons effectué nos observations (fin Septembre-début Octobre 2014) ; par ailleurs, c’est en Octobre 1995 que les observations qui nous servent de principale référence ont été faites (Verlaque, 1996).

Une méthode d’évaluation non-destructive de la vitalité des encorbellements à L. byssoides a été mise au point et testée à Scandola (Verlaque, 1996, 2010). La fréquence relative des différents états de la surface des encorbellements (L. byssoides vivant et mort, macroalgues molles, Corallina caespitosa, etc.) est estimée, in situ, par la technique des ‘points-contacts’ (quadrats subdivisés en 100 intercepts). Notre méthode reprend le même type d’approche mais, dans notre cas, les fréquences relatives ne sont plus estimées mais calculées au laboratoire à partir d’une couverture photos réalisée sur l'ensemble du trottoir (Figure 2).

Figure 2. Echantillonnage in situ des encorbellements de L. byssoides. Photos prises entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque). Une pige de 30 cm sert d’échelle pour chaque photo.

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Les relevés photos sont analysés grâce à un logiciel de traitement d'image (Image J®). Sur chaque photo, les surfaces exploitables (parties non floues, non submergées) ont été analysées. Ces surfaces exploitables varient d'une photo à une autre et permettent d'analyser la plus grande surface possible de chaque trottoir (Figure 3).

Figure 3. Exemple d'analyse de la vitalité de L. byssoides. Photo de gauche, la partie analysée est délimitée par le liseré jaune. Photo de droite, chaque catégorie est détourée sous la forme de polygones (en gris le L. byssoides mort sans épibiontes et en rouge les autres catégories). Photos prises entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

Au sein d'une zone analysée, les catégories suivantes sont relevées:

- les parties vivantes de L. byssoides, i.e. sous la forme de bourrelets avec des crêtes visibles et colorées (Figures 4A & 4G) ;

- les parties mortes de L. byssoides sans épibiontes (catégorie : L. byssoides mort), i.e. les crêtes sont décolorées (blanches), érodées ou endommagées (Figures 4A, 4B & 4H) ; - Corallina caespitosa (Figure 4C) ; - les chlorophytes pluricellulaires épibiontes (Figure 4C) - les autres rhodophytes (à l'exception de Corallina caespitosa) (Figure 4D) - les Corallinaceae encroûtantes indéterminées (catégorie : Corallinaceae encroûtantes), i.e. surfaces lisses et colorées sans excroissances (Figure 4E) ; ces Corallinaceae forment une couverture vivante très fine qui correspond au recrutement de l’année de diverses espèces, L. incrustans et L. byssoides inclus ; ce recrutement, qui se renouvèle chaque année, ne doit pas être assimilé à du trottoir vivant qui lui est une bioconstruction pérenne. - les trous (Figure 4F).

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5.2.3. Analyses statiques

Des analyses multivariées de type PERMANOVA et MDS (MultiDimensional Scaling) ont été pratiquées sur l’ensemble des données descriptives obtenues (Protection : Réserve/ Hors Réserve ; la position de l’encorbellement par rapport au niveau moyen de l’eau : près du niveau, élevée, très élevée) et les données issue du calcul de vitalité (Pourcentage de recouvrement des catégories suivantes : ‘L. byssoides vivant’, ‘L. byssoides mort’, ‘Macroalgues diverses’ composés des catégories rhodophytes, chlorophytes et des Corallinaceae encroûtantes, ‘Corallina caespitosa’, et ‘Trous’) à partir du logiciel PRIMER. Les données ont subi une transformation racine carrée. La matrice de similarité a été réalisée en utilisant S17 Bray Curtis afin de représenter la distribution des échantillons dans un espace défini par différentes variables. La contribution des variables utilisées est représentée, en parallèle, sur un cercle de corrélation.

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A B

partie vivante colorée

partie morte décolorée

C D

Corallina caespitosa

Chlorophytes épibiontes

bourrelet de L. byssoides

E F

G H

Figure 4. A. Lithophyllum byssoides vivant (rose) et mort (blanc); B. L. byssoides érodé et mort; C. Individus de L. byssoides vivants avec des crêtes bien développées, Corallina caespitosa, chlorophytes; D. Rhodophytes; E. Corallinaceae encroûtantes indéterminées; F. Encorbellement avec de nombreux trous ; G. Zoom sur du L. byssoides vivant ; H. Zoom sur du L. byssoides mort. Photos prises entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

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5.3. Résultats

5.3.1. Analyse de la vitalité des encorbellements à L. byssoides de la Réserve

5.3.1.1. Trottoir Tourista (R1)

Situation Le Trottoir Tourista se situe à l’entrée d’une faille sous les falaises, très fréquemment visitée par les bateliers (Figure 5). La large ouverture Nord-Est du site, sa position assez élevée sur la roche, sa forte inclinaison et sa structure très peu compacte sont les signes d’un fort hydrodynamisme. L’encorbellement doit subir un lessivage très important durant les épisodes de tempêtes. La longueur de l’encorbellement Trottoir Tourista est de 50 m.

Figure 5. Vue générale du Trottoir Tourista (R1). Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

Historique Le trottoir Tourista n’a pas été étudié précédemment.

Etat en 2014

La vitalité du trottoir Tourista est mauvaise puisque L. byssoides mort représente 60.2 % de la surface étudiée alors que L. byssoides vivant ne représente que 1.3 % (Tableau 1). Il fait partie des encorbellements ayant un taux de L. byssoides vivant des plus faibles de l’étude. Les trous quant à eux représentent 23.0%. Les corallinaceae encroûtantes représentent 8.5%, les rhodophytes 6.8% et les chlorophytes 0.1%, soit en surface cumulée des ‘macroalgues

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diverses’, ces dernières représentent 15.3%. Corallina caespitosa n’a pas été observé dans la surface étudiée (Tableau 1).

Tableau 1. Pourcentage de recouvrement établis par analyse photographique des 11 encorbellements étudiés dans et hors de la Réserve Naturelle de Scandola en Septembre 2014.

Surface L. Corallinaceae Rhodophytes Chlorophytes Trous L. Corallina étudiée byssoides encroûtantes byssoides caespitosa (cm²) vivant mort

Trottoir Tourista (R1) 8 058 1.35 8.48 6.82 0.06 23.04 60.25 0.00 Cala Litizia (R2) 8 716 22.42 9.39 14.95 0 11.65 33.49 8.10 Punta Palazzu (R3) 8 076 18.60 8.01 0.97 19.28 14.64 38.50 0 Gattaghja Sud (R4) 6 175 18.19 6.43 14.91 0.30 6.32 52.19 1.66 Gattaghja Nord (R5) 8 716 22.42 9.39 14.95 0 11.65 33.49 8.10 Ilot Palazzu (R6) 9 278 26.72 5.29 0.69 0.29 14.23 52.77 0 Punta Rossa (HR1) 9 726 1.01 2.06 0.13 1.49 5.73 89.58 0 Punta di Stollu (HR2) 8 963 5.42 7.03 14.38 0.59 7.23 64.14 1.21 Arche Est (HR3) 9 378 7.52 7.94 1.23 0.79 8.06 74.46 0 Balbuzard (HR4) 9 312 11.01 4.22 1.45 0.35 6.22 76.75 0 Arche Ouest (HR5) 9 672 6.30 5.11 0.47 0.39 10.10 77.63 0

5.3.1.2. Cala Litizia (R2)

Situation Cala Litizia se situe de part et d’autre de falaises débouchant sur une calanque fermée par un bloc rocheux immergé ; la longueur totale de l’encorbellement est de 64 m. Sa partie supérieure horizontale très développée, près du niveau de la mer, et sa structure très compacte indiquent un hydrodynamisme modéré excepté dans sa partie externe plus exposée (Figure 6).

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|Partie 2 - Chapitre 5

Figure 6. Vue générale de l’encorbellement Cala Litizia (R2) prise du large vers le fond de la calanque de Cala Litizia avec les différentes parties de l’encorbellement. Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

L’encorbellement peut être divisé en différentes parties. La première partie ‘frontale’ qui correspond à la zone en visor que forme la partie supérieure horizontale à l’entrée de la calanque, qui peut être subdivisé en deux zones, ‘le front’ qui est la partie extérieure plus ou moins verticale côté mer et ‘Dessus du front’ qui est plus ou moins horizontale. La deuxième partie ‘chenal’ se situant dans la partie étroite de la calanque entre les deux falaises, qui se subdivise en ‘chenal gauche’ et ‘chenal droit’ lorsqu’on entre dans la calanque. Et la dernière partie est la barre rocheuse transversale qui ferme le fond de la calanque (Figure 6).

Historique L’encorbellement de Cala Litizia a été reconnu comme exceptionnel dès la création de la Réserve Naturelle de Scandola (Verlaque, 1975). Depuis, il a été étudié à plusieurs reprises, ce qui nous permet de disposer d’éléments de comparaison concernant son évolution (Laborel et al., 1984, 1993a, 1993b; Bianconi et al., 1987; Verlaque, 1996). En ce qui concerne l’évolution des contours de la bioconstruction : de 1976-1978 à 1995, les tracés du bord externe et de la limite supérieure de l’encorbellement semblent être restés à peu près stables (Verlaque, 1975, 1996). Par contre, concernant sa vitalité, les résultats sont différents. En 1976-1978 (photo PNRC in Verlaque, 1996) c'est-à-dire peu de temps après la création de la Réserve,

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|Partie 2 - Chapitre 5 l’encorbellement était en très bon état (Laborel et al., 1984). Entre 1981 et 1986, Bianconi et al., (1987) n’ont pas fait mention d’éventuelles traces d’altération. Or, sur les photos de l’époque, des traces de chocs étaient visibles sur la partie frontale du trottoir. Entre 1987 et 1992, Laborel et al., (1993a, 1993b) ont observé une nette et rapide dégradation avec un recouvrement moyen de L. byssoides vivant inférieur à 50%, de nombreuses marques de chocs et d’érosion, des cassures importantes (5 cm d’épaisseur), des traces d’amarrage et l’apparition de cuvettes d’érosion de 20 à 30 cm de diamètre. Entre 1992 et 1995, Verlaque (1996) a noté une aggravation de l’état du bioconcrétionnement, avec une diminution des surfaces de L. byssoides vivant (rose foncé ou violet foncé sur les photos), l’augmentation du nombre et de la dimension des trous, la quasi-absence de signes de régénération malgré l’écart de trois ans entre les photos.

Etat en 2014

Dans son ensemble, l’encorbellement Cala Litizia présente un pourcentage de L. byssoides vivant représentant 22.4 % et celui de L. byssoides mort de 33.5% (Tableau 1). Il fait partie des encorbellements ayant un taux de L. byssoides mort des plus faibles de l’étude. Les trous représentent 11,6%, les ‘macroalgues diverses’ 24.3% (dont 0% de chlorophytes, 9.4% de Corallinaceae encroûtantes et 15% de rhodophytes) et Corallina caespitosa 8.1% (Tableau 1). La portion d’encorbellement occupant la partie étroite du chenal (gauche et droite) et le fond de la calanque de Cala Litizia n’a pas pu être évaluée par analyse d’image étant donné qu’elle était totalement immergée et fait partie maintenant de l’infralittoral (Figure 9).

Comparaison entre 1995 et 2014

Depuis 1995, la tendance régressive de la vitalité de l’encorbellement s’est accentuée (Tableau 3). L’étude de 1995 (Verlaque, 1996) a montré qu’au niveau de la partie ‘frontale’ de Cala Litizia, le pourcentage moyen de surface morte était de près de 45 à 50 % (min-max : 19-76%, m = 44.8 ± 4.9% au seuil de 5%) ; la partie ‘chenal’ présentait également un pourcentage moyen de surface morte très élevé (min-max : 11-75%, m = 40.9 ± 5.1% au seuil de 5%) ; et la barre rocheuse transversale de l’encorbellement avait un degré moyen de dégradation plus faible que dans les deux autres secteurs avec une moyenne (min-max : 22-39%, m = 29.3 ± 5.3 % au seuil de 5%).

La méthode d’évaluation des pourcentages de vitalité des trottoirs n’étant pas la même, nous avons analysé les photos de 1995 en appliquant notre méthode sur les mêmes parties du trottoir (Figures 7, 8, 9).

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Tableau 3. Evolution de la composition de la surface de l’encorbellement de Cala Litizia entre 1995 et 2014 (pourcentages de recouvrement établis par analyse photographique).

Rhodophytes L. byssoides L. byssoides Corallinaceae (C. caespitosa vivant mort encroûtantes incluse) Chlorophytes Trous Partie frontale - 1995 65.5 18.3 4.5 0.9 4.1 6.7 Partie frontale - 2014 56.5 12.8 20.3 0.2 1.9 8.3 Dessus du front 1995 65.1 18.5 0 0 0.2 16.2 Dessus du front 2014 32.1 28.9 6.7 12.8 0.2 19.3 Chenal gauche - 1995 54.4 38 0 0 0 7.7 Chenal gauche* - 2014 28.9 37.5 9.2 3.9 0 20.4 Chenal droit - 1995 47.0 28.7 0 0 0 24.3 Chenal droit* - 2014 16.0 34.1 0 37.8 0 12.1 * L’analyse de 2014 ne concerne que la partie la plus externe du chenal qui reste encore émergée.

En 2014, la partie ‘frontale’ de Cala Litizia (Figure 7) présente un pourcentage de surface vivante de 56.5%, soit une baisse de 9% par rapport à l’étude de 1995, ‘le dessus du front’ (Figure 8) a un pourcentage de 32.1 % soit une baisse de 33% par rapport à l’étude de 1995. Dans la partie externe du chenal qui reste encore émergée, la partie ‘chenal gauche’ (Figure 9) présente un pourcentage actuel de 28.9%, soit une baisse de 25.5% par rapport à 1995 et la partie ‘chenal droit’ a un pourcentage de partie vivante, très faible, de 16%, soit une baisse de 31% par rapport à l’étude de 1995. En 2014, une très grande portion de l’encorbellement occupant la partie étroite du chenal (gauche et droite) et la barre rocheuse transversale du fond de la calanque de Cala Litizia est morte en raison de son immersion et les pourcentages de corallines, d’épibiontes et de trous sont beaucoup plus importants qu’en 1995 (Figure 9).

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1995 1995

2014 2014

1995 1995

2014 2014

Figure 7. Comparaisons du ‘front’ de l’encorbellement de Cala Litizia entre 1995 et 2014

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1995 1995 1995

2014

2014 2014

1995 2014 1995

2014

1995 2014 1995

Trous souffleurs

2014

Figure 8. Comparaisons du ‘dessus du front’ de l’encorbellement de Cala Litizia entre 1995 et 2014. La tige mesure 30 cm.

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1995 1995

2014 2014

1995 2014 1995 2014

Figure 9. Comparaisons en haut à droite du trou souffleur au niveau de la faille sur le ‘dessus du front’ de l’encorbellement de Cala Litizia, en haut à gauche du ‘chenal gauche’ et en bas du côté droit du chenal qui permet d’entrer au fond de la calanque de Cala Litizia, entre 1995 et 2014.

5.3.1.3. Trottoir Punta Palazzu (R3)

Situation Le Trottoir Punta Palazzu (Figure 1) se situe à 300 m au sud de la calanque Cala Litizia, au fond d’une petite calanque largement ouverte au Nord-Ouest. Sa position assez élevée sur la roche, sa forte inclinaison et sa structure très peu compacte sont le signe d’un fort hydrodynamisme. L’encorbellement doit subir un lessivage très important durant les épisodes de tempêtes (Figure 10). La longueur de l’encorbellement de Punta Palazzu est de 12 m.

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Figure 10. Vue générale du Trottoir Punta Palazzu (R3). Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

Historique En 1995, l’état général de cet encorbellement était bon avec une surface en « chou-fleur » (individus de L. byssoides avec des crêtes bien développées). Le pourcentage moyen de surface morte était inférieur à 30% (min-max : 9-58%, m = 29.4 ± 4.5% au seuil de 5%) (Verlaque, 1996). Etat en 2014 Le pourcentage de L. byssoides vivant est de 18.6 %, et de L. byssoides mort est de 38.5% (Tableau 1). Les macroalgues diverses représentent 28.3% (dont 19.3% de chlorophytes, 8% de Corallinaceae encroûtantes et 1% de rhodophytes) et les trous 14.6 %. Corallina caespitosa n’a pas été observé dans la surface étudiée (Tableau 1).

Comparaison entre 1995 et 2014

En 1995, le pourcentage moyen de surface morte (c’est-à-dire autre le Lithophyllum byssoides vivant) était inférieur à 30%, nous observons donc une augmentation de la mortalité de cet encorbellement. Son aspect en « choux-fleur » a disparu pour laisser place à un aspect « dentelle ».

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|Partie 2 - Chapitre 5

5.3.1.4. Gattaghja Sud (R4)

Situation Cet encorbellement, qui est situé au sud de l’anse Gattaghja, occupe la paroi Sud d’une fissure dont l’entrée, orientée à l’Ouest, est protégée par quatre petits ilots. Sa position horizontale, près du niveau de la mer, et sa structure très compacte indiquent un hydrodynamisme modéré (Figure 12). La longueur de l’encorbellement de Gattaghja Sud est de 25 m.

Figure 12. Vue générale de l’encorbellement Gattaghja Sud (R4). Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

Historique En 1995, le pourcentage de surface morte morte (c’est-à-dire autre le Lithophyllum byssoides vivant) était très élevé (min-max : 48-97 ; m = 84.2% ± 3.8% au seuil de 5%) (Verlaque, 1996).

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|Partie 2 - Chapitre 5

Les individus vivants et bien développés de L. byssoides se cantonnaient principalement sur la bordure externe de l’encorbellement, dans les fissures de ruissellement et sur la paroi rocheuse verticale, c'est-à-dire sur les substrats très inclinés où l’eau ne séjourne pas.

Etat en 2014

L’encorbellement Gattaghia Sud présente un pourcentage de de L. byssoides vivant de 18.2 %, et de L. byssoides mort de 52.2% (Tableau 1). Il fait partie des encorbellements ayant un taux de L. byssoides mort des plus forts de l’étude. Les macroalgues diverses représentent 21.6% (dont 0.3% de chlorophytes, 6.4% de Corallinaceae encroûtantes et 14.9% de rhodophytes) et les trous 6.3%. Le pourcentage de Corallina caespitosa est de 1.7% (Tableau 1).

Comparaison entre 1995 et 2014 Entre 1995 et 2014, nous avons une stabilité de la vitalité du trottoir et on constate la poursuite de la colonisation de la paroi rocheuse verticale, au-dessus de l’encorbellement actuel, qui avait déjà été constatée en 1995 (Figure 13). Cette colonisation constituerait l’amorce d’un futur encorbellement, dans le cas (improbable) ou la montée du niveau marin cesserait ou ralentirait.

Figure 13. Comparaison entre 1995 (photo de gauche ; photo prise en Octobre 1995 © Marc Verlaque) et Septembre 2014 (photo de droite ; Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 © Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque). A l’intérieur du cadre rouge nous observons la colonisation de la paroi rocheuse par L. byssoides en formant des bourrelets.

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|Partie 2 - Chapitre 5

5.3.1.5. Gattaghja Nord (R5)

Situation

L’encorbellement de Gattaghja Nord est situé près du niveau de la mer et sa structure est très compacte, ce qui indique un hydrodynamisme modéré (Figure 14). Sa longueur est de 18 m.

Figure 14. Vue générale de l’encorbellement Gattaghja Nord (R5). Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

Historique

L’encorbellement Gattaghja Nord n’a pas été étudié précédemment.

Etat en 2014

L’encorbellement Gattaghia Nord présente un pourcentage de L. byssoides vivant de 22.4%, et de L. byssoides mort de 33.5% (Tableau 1). Les macroalgues diverses représentent 24.3% (dont 0% de chlorophytes, 9.4% de Corallinaceae encroûtantes et 14.9% de rhodophytes) et les trous

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|Partie 2 - Chapitre 5

11.6%. Le pourcentage de Corallina caespitosa est de 8.1% ; ce taux est le même que celui observé sur l’encorbellement de Cala Litizia. Ces deux encorbellements présentent le plus fort de taux de recouvrement par Corallina caespitosa (Tableau 1).

5.3.1.6. Ilot Palazzu (R6)

Situation

L’encorbellement de l’ilot Palazzu se trouve sur la face sud de l’ilot, il est situé haut sur la roche. Sa position, sa forte inclinaison et sa structure très peu compacte sont le signe d’un fort hydrodynamisme (Figure 15). Sa longueur est de 20 m.

Historique

L’encorbellement ilot Palazzu n’a pas été étudié précédemment.

Etat en 2014

L’encorbellement de l’ilot Palazzu présente un pourcentage de L. byssoides vivant de 26.7%, et de L. byssoides mort de 52.8% (Tableau 1). Les macroalgues diverses représentent 6.3% (dont 0.3% de chlorophytes, 5.3% de Corallinaceae encroûtantes et 0.7% de Rhodophytes) et les trous 14.2%. Corallina caespitosa n’a pas été observé dans la surface étudiée (Tableau 1).

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|Partie 2 - Chapitre 5

Figure 15. Vue générale de l’encorbellement de l’ilot Palazzu (R6). Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

5.3.2. Analyse de la vitalité des encorbellements à L. byssoides hors Réserve

Aucun des encorbellements hors Réserve n’avait été étudié dans l’étude de 1995 (Verlaque, 1996).

5.3.2.1. Punta Rossa (HR1)

Situation

L’encorbellement Punta Rossa est situé près du niveau de la mer au niveau d’une pointe (Punta Rossa). Sa structure peu compacte indique un hydrodynamisme important (Figure 16). Sa longueur est de 19 m.

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|Partie 2 - Chapitre 5

Figure 16. Vue générale de l’encorbellement Punta Rossa (HR1). Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

Etat en 2014

L’encorbellement Punta Rossa présente un pourcentage de L. byssoides vivant est de 1%, et de L. byssoides mort est de 89.6% (Tableau 1). Les macroalgues diverses représentent 3.7% (dont 1.5% de chlorophytes, 2.1% de Corallinaceae encroûtantes et 0.1% de rhodophytes) et les trous 5.7%. Cet encorbellement a le plus fort taux de L. byssoides mort de l’étude. Corallina caespitosa n’a pas été observé dans la surface étudiée (Tableau 1).

5.3.2.2. Punta di Stollu (HR2)

Situation

L‘encorbellement Punta di Stollu est situé au fond d’une petite anse de la Punta di Stollu. Sa position près du niveau de la mer et sa structure compacte indiquent un hydrodynamisme modéré (Figure 17). Sa longueur est de 13.5 m.

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|Partie 2 - Chapitre 5

Figure 17. Vue générale de l’encorbellement Punta di Stollu (HR2). Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

Etat en 2014

L’encorbellement Punta di Stollu présente un pourcentage de L. byssoides vivant de 5.4%, et de L. byssoides mort de 64.1% (Tableau 1). Les macroalgues diverses représentent 22% (dont 0.6% de chlorophytes, 7% de Corallinaceae encroûtantes et 14.4% de rhodophytes) et les trous 7.2%. Corallina caespitosa a un taux de 1.2% sur la surface étudiée (Tableau 1).

5.3.2.3. Trottoir Arche Est (HR3)

Situation

L‘encorbellement Arche Est est situé au fond d’une petite anse, à l’est de la Punta de l’Arche. Sa position au-dessus du niveau de la mer et sa structure peu compacte indiquent un hydrodynamisme important (Figure 18). Sa longueur est de 6.1 m.

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|Partie 2 - Chapitre 5

Figure 18. Vue générale du Trottoir Arche Est (HR3). La tige mesure 30 cm. Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

Etat en 2014

L’encorbellement de l’Arche Est présente un pourcentage de L. byssoides vivant de 7.5%, et de L. byssoides mort de 74.5% (Tableau 1). Les macroalgues diverses représentent 10% (dont 0.8% de chlorophytes, 7.9% de Corallinaceae encroûtantes et 1.2% de rhodophytes) et les trous 8.1%. Corallina caespitosa n’a pas été observé dans la surface étudiée (Tableau 1).

5.3.2.4. Trottoir du Balbuzard (HR4)

Situation

L‘encorbellement du Balbuzard, comme son nom l’indique, est situé sous un nid de balbuzard Pandion haliaetus. Sa position près du niveau de la mer et sa structure compacte indiquent un hydrodynamisme modéré (Figure 19). Sa longueur est de 2.8 m.

Etat en 2014

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|Partie 2 - Chapitre 5

L’encorbellement du Trottoir du Balbuzard présente un pourcentage de L. byssoides vivant est de 11%, et de L. byssoides mort est de 76.7% (Tableau 1). Les macroalgues diverses représentent 6% (dont 0.3% de chlorophytes, 4.2% de Corallinaceae encroûtantes et 1.4% de rhodophytes) et les trous 6.2%. Corallina caespitosa n’a pas été observé dans la surface étudiée (Tableau 1).

Figure 19. Vue générale du Trottoir du Balbuzard (HR4). Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

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|Partie 2 - Chapitre 5

5.3.2.5. Trottoir Arche Ouest (HR5)

Situation Le Trottoir Arche Ouest est situé en position haute sur la roche. Sa position, sa forte inclinaison et sa structure très peu compacte sont les signes d’un fort hydrodynamisme (Figure 20). Sa longueur est de 5.8 m.

Figure 20. Vue générale du Trottoir Arche Ouest (HR5). Photo prise entre le 29 septembre et le 01 octobre 2014 (© Aurélie Blanfuné, Thierry Thibaut et Marc Verlaque).

Etat en 2014 L’encorbellement du Trottoir Arche Ouest présente un pourcentage de L. byssoides vivant de 6.3%, et de L. byssoides mort de 77.6% (Tableau 1). Les macroalgues diverses représentent 6% (dont 0.4% de chlorophytes, 5.1% de Corallinaceae encroûtantes et 0.5% de rhodophytes) et les trous 10.1%. Corallina caespitosa n’a pas été observé dans la surface étudiée (Tableau 1).

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|Partie 2 - Chapitre 5

5.3.3. Analyse globale des encorbellements étudiés

Les encorbellements étudiés présentent une dégradation quasi-générale de leur vitalité. La majorité des formations ont un fort pourcentage de L. byssoides mort (compris entre 33 et 90% de la surface étudiée par encorbellement) et un faible pourcentage de L. byssoides vivant (compris entre 1 et 27% de la surface étudiée par encorbellement), excepté la partie frontale de Cala Litizia qui présente un pourcentage de 56.5% de L. byssoides vivant (Tableaux 1 & 2, Figure 21).

Une influence du statut de protection sur l'état des encorbellements étudiés semble ressortir, contrairement à leur position par rapport au niveau de l’eau (Figure 21). Une analyse par PERMANOVA montre une différence légèrement significative entre les encorbellements situés dans la réserve et ceux situés hors réserve (PERMANOVA : Pseudo-F = 7.0736, p = 0.021*). Cette différence est due à une plus forte proportion de L. byssoides mort au sein des encorbellements situés hors réserve, alors que ceux présents dans la réserve ont un taux de L. byssoides vivant plus élevée. L’encorbellement Trottoir Tourista, situé dans la réserve, fait exception, avec un très faible taux de L. byssoides vivant (1.4 %) et un taux plus important de L. byssoides mort ; c’est également celui qui présente le plus fort taux de trous (23.0 %). Aucune différence significative ne ressort en fonction de la position des encorbellements par rapport au niveau moyen de la surface de l’eau (PERMANOVA : Pseudo-F = 1.9687, p = 0.151).

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|Partie 2 - Chapitre 5

Figure 21. MDS (MultiDimensional Scaling) des différents encorbellements étudiés en fonction de la protection (Réserve ou Hors Réserve) et le cercle des corrélations des différentes catégories relevées. Les macroalgues diverses regroupent les Corallinaceae encroûtantes, les Rhodophytes et les Chlorophytes. Points rouges : les encorbellements situés dans la réserve (R) ; Points noirs : les encorbellements hors réserve (HR). Les encorbellements écrits en rose sont situé près du niveau moyen de l’eau, ceux en vert ont une position élevée et ceux en bleu sont en position très élevée. Transformation : Racine carrée ; Matrice de Similarité : S17 Bray Curtis ; Stress : 0.06.

5.4. Discussion

Nos résultats mettent en évidence la poursuite de la dégradation quasi-générale des encorbellements de la région de Scandola mise en évidence lors des précédentes études, avec des résultats très hétérogènes suivant les secteurs considérés, aussi bien dans et hors de la réserve. Ces résultats hétérogènes sont similaires à ceux obtenus plus au nord en septembre 2011 (Créocéan, 2012), avec à Punta di Vigatoggio une mortalité du L. byssoides comprise entre 70 et 80 % et de nombreux trous (entre 14-22 %), et à Punta Ciuttone, un encorbellement Ouest occupé à 64 % par du L. byssoides vivant, et un trottoir Est avec 13 % seulement de L. byssoides vivant.

La régression quasi-générale des encorbellements de L. byssoides peut être expliquée par plusieurs hypothèses qui sont liées soit aux agressions mécaniques et chimiques soit au changement global (hypothèses climatiques). Il convient bien sûr également de s’interroger sur l’hypothèse d’un artéfact, lié à l’absence d’un état de référence fiable (quel est le pourcentage

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|Partie 2 - Chapitre 5

‘normal’ de L. byssoides vivant dans un encorbellement ?) ou à des différences dans la méthode d’évaluation de la vitalité, entre 1995 et 2014.

5.4.1. Méthodologie

Il existe des différences dans la méthodologie de l’évaluation de la vitalité des encorbellements entre 1995 et 2014. En effet, les données de 1995 ont été analysées par la méthode des points contacts (Verlaque, 1996). Elle consiste à établir le pourcentage de surface dépourvue de Lithophyllum vivant. L’estimation de ce pourcentage est réalisée, selon la méthode des contacts, grâce à un quadrat définissant 100 intercepts (un intercept ou un contact correspond à 1%). Deux surfaces de relevé ont été utilisées suivant la largeur de l’encobellement : 400 cm² (quadrat de 20 cm*20 cm) pour les plus étroits et 1 600 cm² (quadrat de 40 cm*40 cm) pour les larges. Pour chaque relevé, la somme des contacts avec des macroalgues épibiontes ou des Corallinaceae encroûtantes mortes ou n’appartenant pas au Lithophyllum est établie. Les zones occupées par les gros trous souffleurs sont évitées. Les contacts avec la lumière des petites cheminées de lessivage (les trous souffleurs) sont comptabilisés comme surfaces mortes. La méthode utilisée en 2014 reprend le même type d’approche mais les fréquences relatives ne sont plus estimées mais calculées au laboratoire à partir d’une couverture photos réalisée sur l'ensemble du trottoir. Le pourcentage de recouvrement des catégories suivantes (L. byssoides vivant, L. byssoides mort, rhodophytes, chlorophytes, Corallinaceae encroûtantes, Corallina caespitosa, et trous) sont pris en compte sur l’ensemble de la surface analysée. Les surfaces exploitables varient d'une photo à une autre et permettent d'analyser la plus grande surface possible de chaque trottoir.

La méthode d’évaluation des pourcentages de vitalité des trottoirs n’étant pas la même, nous avons analysé certaines photos de 1995 de l’encorbellement de Cala Litizia en appliquant notre méthode sur les mêmes parties du trottoir. Pour la partie ‘Front’ de l’encorbellement Cala Litizia, le pourcentage de L. byssoides vivant est plus important que la moyenne obtenue en 1995, contrairement à la Partie ‘Chenal’ où la méthode ‘Analyse d’image’ donne un pourcentage plus faible que la moyenne obtenue par Point-Contact (Tableau 4). Même si les pourcentages varient entre les deux méthodes, les tendances entre 1995 et 2014 restent les mêmes et les tendances des comparaisons aussi. L’état de l’encorbellement de Cala Litizia diffère au cours du temps suivant les zones considérées : sur la partie frontale, le L. byssoides vivant reste plus ou moins stable (faible diminution qui reste dans la gamme de moyenne obtenue par la méthode des Points-Contact) alors que pour la partie ‘Chenal’, une diminution importante des L. byssoides vivants est mise en évidence de manière non équivoque, le pourcentage de L. byssoides vivant est passé de 50.7% en 1995 à 32.1% en 2014 (submersion de certaines zone du chenal et développement de Corallina caespitosa).

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|Partie 2 - Chapitre 5

Table 4. Comparaison des deux méthodes (Point-contact et analyse d’image) au niveau du pourcentage de L. byssoides vivant de la partie frontale et la partie chenal de l’encorbellement de Cala Litizia (en 1995), et pourcentace de L. byssoides vivant (en 2014).

Point-Contact (photo Analyse Image Analyse Image 1995) (photo 1995) (photo 2014) Partie frontale 50 à 60 % 65.5 % 56.5 % Partie Chenal 54 à 64 % 50.7 % 32.1 %

5.4.2. La baseline

La baseline, ou ligne de base, est l’état de référence, auquel on compare les observations actuelles, afin de déceler d’éventuels changements. La baseline est en partie théorique, ou illusoire, dans la mesure où un écosystème n’est jamais figé et évolue sans cesse. Des processus de succession se mettent en marche après chaque perturbation ; les perturbations constituent un phénomène naturel ; dans le cas de l’encorbellement, il peut s’agir de basses mers ou de hautes mers exceptionnelles, de tempêtes décennales ou centennales, etc. Par ailleurs, le climat est en perpétuel changement ; cycles glaciaire-interglaciaire, le dernier maximum glaciaire (LGM, Last Glacial Maximum) ne datant que d’environ 20 000 ans, cycles de 1 500 ans, avec la période chaude du Moyen-Age et le Petit-Age Glaciaire (LIA, Little Ice Age) des 13ième-18ième siècles, etc. Enfin, très peu d’observations sur l’encorbellement à L. byssoides remontent à plus de 60 ans, sa caractérisation structurale est postérieure aux années 1980s. Un encorbellement présente toujours une portion de L. byssoides vivant, de L. byssoides mort, de macroalgues diverses (chlorophytes, rhodophytes et de Corallinaceae encroûtantes), et de trous. La proportion de chaque catégorie va faire que l’encorbellement sera considéré comme plus ou moins en bon état. Par contre la présence de Corallina caespitosa sur la bioconstruction va être indicatrice d’altération du fait que cette espèce vit normalement dans l’infralittoral et ne doit donc pas être présente sur la face supérieure de l’encorbellement. Toutefois, le pourcentage des différentes catégories n’a jamais été établi, pour définir un encorbellement sain et un encorbellement en mauvais état de vitalité. Afin d’essayer de mettre des valeurs déterminant les différents états de vitalité, nous sommes actuellement en train de mener la même étude sur des encorbellements présents au sein du Parc National des Calanques de Marseille.

Visuellement, la surface supérieure d’un encorbellement sain est une juxtaposition de petits massifs hémisphériques fragiles (quelques cm de diamètre) de Lithophyllum byssoides vivant qui confère à la bioconstruction un aspect en ‘chou-fleur’. Sur les encorbellements altérés, la couche vivante en ‘chou-fleur’ tend à céder la place à une surface morte, plus ou moins plane, qui ne tarde pas à être colonisée par différents organismes endolithes (cyanobactéries et Ulvophyceae) et épilithes (macroalgues encroûtantes et dressées) (Verlaque, 1996).

Pour le moment, en l’absence de baseline, et ne sachant pas dans quelle mesure l’encorbellement était déjà dégradé en 1995, nous nous contentons d’interpréter les

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|Partie 2 - Chapitre 5 changements d’importance des différentes catégories définies plus haut, et tout particulièrement du pourcentage de L. byssoides vivant.

5.4.3. Les agressions mécaniques

Les agressions mécaniques correspondent à des frottements et des chocs qui détruisent la mince couche superficielle de L. byssoides vivant. Elles peuvent être provoquées par les tempêtes exceptionnelles, les bateaux, les débarquements mais peuvent aussi être dues aux épaves flottantes piégées dans les calanques (e.g. bois, plastiques) ainsi qu’aux chutes de pierres. En 1995, les observations effectuées au sein des calanques étroites où l’accès et le débarquement sont difficiles, montraient très peu de marques d’altérations mécaniques, bien que certains encorbellements étaient tout de même déjà très dégradés (ex. Gattaghja Sud) (Verlaque, 1996). Par contre, à Cala Litizia, les observations effectuées en 1995 montraient des traces de fréquentation importante de la calanque (traces d’accostages, d’amarrages, de débarquements, et de piétinement) (Verlaque, 1996). Depuis, sur recommandation du Conseil Scientifique de la Réserve naturelle de Scandola, la calanque a été interdite d’accès.

5.4.4. Les agressions chimiques

La seconde source de dégradations regroupe les polluants chimiques qui peuvent venir de l’air (des précipitations) et de la mer. Plusieurs auteurs ont déjà signalé la régression des encorbellements dans les zones polluées (PNUE/UICN/GISPOSIDONIE, 1990; Morhange et al., 1992). Dans la Réserve de Scandola, les principales sources de pollution marine sont les précipitations et les bateaux. L’absence de proliférations massives d’Ulvales (algues vertes souvent nitrophiles) permet d’écarter l’hypothèse d’une eutrophisation du milieu par les apports continentaux. Lithophyllum byssoides étant un organisme calcifié, une altération due à une pollution atmosphérique de type « pluies acides » pourrait être envisageable, mais le bon état des encorbellements élevés permet de rejeter cette hypothèse. Ceci avait déjà été montré en 1995 (Verlaque, 1996). Par contre, plusieurs résultats peuvent traduire une dégradation du milieu et des eaux de surface. Nous observons une régression quasi-générale des encorbellements de Scandola, dans et hors réserve, avec une altération des trottoirs situés le plus près du niveau de l’eau et l’absence de signes évidents de régénération depuis 1995. En effet les substances hydrophobes ou tensio-actives (carburants, huiles, additifs, détergents, etc.) libérées par les très nombreux bateaux qui fréquentent la région et visitent la réserve, s’étalent en surface et polluent de très grandes étendues. Durant la période de forte fréquentation touristique (beau temps à mer modérément agitée), seuls les encorbellements situés le plus près du niveau de l’eau sont humectés par une eau de surface qui présente une pollution maximale. Ceux des sites très battus sont moins exposés à la pollution chimique puisqu’ils sont uniquement atteints les jours de tempêtes, quand la fréquentation de la Réserve est faible et la dilution des polluants de surface maximale. L’action phytotoxique des polluants tensio-actifs a été démontrée lors d’une étude sur les embruns de la région de Marseille (Crouzet & Resh, 1993).

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|Partie 2 - Chapitre 5

L’altération préférentielle des surfaces sub-horizontales et des fonds de cuvettes, comparé aux bioconcretionnements verticaux qui résistent mieux, peut-être liée à la stagnation de l’eau polluée. Ce phénomène pourrait être amplifié par une action synergique avec d’autres facteurs stressants (ensoleillement, température, dessiccation ou dessalure).

Depuis 1975, l’augmentation de la fréquentation de la Réserve naturelle de Scandola a entrainé une augmentation importante des perturbations au niveau des encorbellements à L. byssoides. En effet, depuis cette date, des taches d’hydrocarbures irisant les eaux des calanques sont régulièrement observées. De plus, le passage de grosse embarcations rapides et les manœuvres répétées plusieurs fois par jour, dans les calanques, engendrent un clapot qui favorise le transfert des polluants sur les encorbellements (nous y avons été confrontés lors de nos relevés).

5.4.5. L’hypothèse effet ‘morceau de sucre’

La destinée d’un encorbellement à L. byssoides dépend de la résultante du taux de bioconstruction par le L. byssoides et du taux d’érosion par les endolithes (cyanobactéries et chlorophytes) et les perforeurs (bivalves, spongiaires). Si le bilan est positif, l’encorbellement se développe, s’il est nul la formation est stable et s’il est négatif, l’encorbellement s’érode. L’activité de ces espèces destructrices est positivement corrélée avec l’humectation comme l’atteste la disparition relativement rapide des encorbellements fossiles complètement immergés dans l’infralittoral (Laborel et al., 1983; Faivre et al., 2013). Il est intéressant de constater que, parmi les encorbellements étudiés en 2014, celui qui présentait le stade d’érosion le plus avancé (aspect de dent cariée) était celui du Trottoir Tourista qui est une faille profonde visitée plusieurs fois par jour par les bateaux. Cette fréquentation très élevée pendant la belle saison entraine un ressac important qui humecte abondamment l’encorbellement durant une période où les encorbellements sont normalement exondés la plupart du temps. Cette observation conforte notre hypothèse de l’effet « morceau de sucre ». Tel un morceau de sucre maintenu sous l’eau, l’encorbellement ne peut plus se régénérer et « fond » littéralement sous l’action continue des bio-érodeurs et des endolithes.

5.4.6. Hypothèse climatique

Les émissions de CO2 et d’autres gaz à effet de serre ne cessent d’augmenter au cours du temps. Depuis le début de 20ème siècle, nous assistons au réchauffement de la planète et à une élévation rapide (en moins d’un siècle) et importante (quelques centimètres à plusieurs dizaines de centimètres) du niveau de la mer.

Depuis plusieurs années, un réchauffement sensible du climat de nos régions, se manifestant par des hivers doux et des étés très chauds, est observé. Ainsi, d’après les spécialistes, la température moyenne annuelle de l’air en 2014 a été la plus élevée jamais enregistrée depuis les débuts de la Météorologie Nationale, il y a 150 ans (Figure 22). En effet, avec un écart de +1,9 °C par rapport à la moyenne 1961-1990, l’année 2014 a été l’année la plus chaude de la

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|Partie 2 - Chapitre 5 série (MétéoFrance, 2016). On retrouve les mêmes caractéristiques que pour l’évolution à l’échelle mondiale : le réchauffement des températures moyennes est très net. Jusqu’au milieu des années 1980, l’écart est le plus souvent négatif : la température moyenne annuelle est le plus souvent inférieure à la moyenne de la période 1961-1990. A partir de la fin des années 1980, les températures moyennes annuelles augmentent rapidement et l’écart est systématiquement positif. En moyenne sur la France et sur l’année, la température moyenne a dépassé de 1 °C la normale, plaçant 2015 au troisième rang des années les plus chaudes depuis 1900, derrière 2014 (+1.2 °C) et 2011 (+1.1 °C) (Figure 22, MétéoFrance, 2016).

Figure 22. Évolution de la température moyenne en France métropolitaine sur la période 1900-2015. Les anomalies sont calculées par rapport à la moyenne de la période 1961-1990 (MétéoFrance, 2016).

Une élévation de la température et de l’ensoleillement, une baisse de l’hydrodynamisme et une modification du régime de précipitations peuvent provoquer un accroissement des stress radiatifs, thermiques et osmotiques (excès de lumière, de dessiccation et de dessalure) de L. byssoides. Les encorbellements les plus exposés à ces stress sont ceux situés en hauteur (en mode très battu) et ceux des biotopes les plus ensoleillés. Or, à Scandola, le bon état général des encorbellements élevés des stations ombragées très battues (ex. Ilot Palazzu ou la partie frontale de l’encorbellement de Cala Litizia) ou plus ensoleillées permet d’écarter, pour l’instant, l’hypothèse de l’augmentation de la température dans un contexte de changement global.

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Un autre effet du changement global est l’élévation du niveau de la mer. Déjà durant les années 1990, Laborel et al. (1994b) attribuaient l’installation de L. byssoides 20 à 40 cm au-dessus de certains encorbellements du Sud de la France à une remontée ancienne du niveau marin de l’ordre de 10 cm. Dans l’hypothèse d’une transgression importante telle que celle évoquée par Laborel et al. (1994a, 1994b), aucun encorbellement à L. byssoides n’aurait la capacité de survivre à une élévation trop rapide du niveau de l’eau. Depuis 1995, le niveau global des mers a augmenté d'environ 5 cm (Figures 23 & 24). Cette élévation peut expliquer la présence de ‘bourrelets‘ une dizaine de centimètres au-dessus de certains encorbellements étudiés (Figure 13).

Figure 23. Evaluation de la tendance de l’élévation du niveau de la mer entre 1870 et 2008 (CSIRO, 2009)

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Figure 24. Evaluation de la tendance de l’élévation du niveau de la mer entre 1992 et2016 (Figure de CSIRO, 2016)

Un tel phénomène ne peut expliquer seul l’étendue des altérations observées à Scandola. En effet, même si le bourrelet élevé à L. byssoides observé sur la paroi Nord de Gattaghja Sud peut illustrer la remontée séculaire évoquée ci-dessus, il peut aussi résulter d’une modification locale de l’hydrodynamisme due, par exemple, à l’érosion de l’encorbellement sous-jacent. Excepté ce cas isolé, la régression générale amorcée entre 1987 et 1992 (Laborel et al., 1993a, 1993b) est beaucoup trop brutale pour être attribuable à une remontée du niveau marin. Par contre, l’immersion quasi définitive de certaines portions d’encorbellements (Cala Litizia) et le développement de l’espèce infralittorale Corallina caespitosa observée certains encorbellements confirme l’accélération de la remontée du niveau marin (~3 mm par an depuis les années 1990 (Watson et al., 2015; CSIRO, 2016). Cette remontée marque la transgression de la limite Médiolittoral – Infralittoral. Toutes les parties basses des encorbellements se retrouvent petit à petit dans l’infralittoral, un étage incompatible avec leur survie. Le fait que les encorbellements de mode très battu, situés à un niveau très élevé, soient moins affectés que les encorbellements proches du niveau moyen peut s’expliquer, outre l’hypothèse formulée plus haut à propos des polluants, par leur moindre vulnérabilité à la montée du niveau moyen de la mer.

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5.5. Conclusion

D’après l’ensemble de nos résultats, les causes les plus probables de la régression des encorbellements à L. byssoides de Scandola, dans et hors réserve, sont la dégradation générale de la qualité des eaux de surface, les nuisances engendrées par la navigation et la remontée des eaux (contexte de changement global). Avant 1975, la vitalité des encorbellements était bonne. Depuis la création de la Réserve, elle s’est dégradée en lien avec l’accroissement de la fréquentation humaine. Ce type de phénomène est ‘l’effet-Réserve paradoxal’ (Laborel et al., 1993c).

Peut-on améliorer la vitalité des trottoirs ?

Pour les encorbellements encore émergés et situés près du niveau de l’eau, qui sont humectés par la pellicule polluée de surface (Gattaghja), seule une amélioration de la qualité des eaux de la région pourrait limiter leur régression, ce qui est utopique au vu de l’origine de la pollution et au vu de la montée continue des eaux.

Les parties d’encorbellements élevés des stations très exposées (Palazzu, Gargalu, Cala Litizia dans sa partie frontale), qui ne sont pas humectés par le clapot engendré par les embarcations, sont peu atteints par les polluants et ne sont pas concernés par la remontée du niveau marin, sont moins menacées. La fréquentation et la bioérosion des encorbellements semblent liées (cf. Trottoir Tourista). Par conséquent, une diminution de la fréquentation des failles pourrait freiner le processus d’érosion. En conclusion, l’état général des encorbellements à L. byssoides de la région de Scandola a continué à s’aggraver depuis 1995. Cette tendance paraît irréversible. Dans l’optique de ralentir le phénomène, l’interdiction d’accès à Cala Litizia et son extension à d’autres calanques s’avèrent indispensables.

Ce chapitre a fait l’objet d’un rapport scientifique où 8 encorbellements avaient été analysés de manière préliminaire : Blanfuné A., Dominici J.M., Noisette F., Thibaut T. & Verlaque M. 2015. Analyse de l'état écologique des encorbellements de Lithophyllum byssoides soumis aux activités humaines dans la Réserve Naturelle de Scandola. Contrat Parc Naturel Régional de Corse & GIS Posidonie; GIS Posidonie Publ. 44 pp.

Actuellement, le même travail est en cours de réalisation dans le Parc national des Calanques de Marseille ; les données seront analysées dans un futur proche.

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6. Ostreopsis et sa relation avec la couverture macroalgale

6.1. Résumé

Depuis quelques décades, le nombre et l'intensité des proliférations massives ponctuelles d’algues marines microscopiques s’accroît dans le monde entier. La Méditerranée n’est pas épargnée. C’est le cas par exemple du dinoflagellé Ostreopsis. Cette algue microscopique unicellulaire, invisible à l’œil nu, qui vit habituellement dans les mers chaudes tropicales, se développe et forme des efflorescences massives dans les eaux méditerranéennes ainsi que dans plusieurs zones tempérées du globe (comme par exemple en Nouvelle-Zélande, au Japon et en Russie). Le genre Ostreopsis compte 9 espèces dont deux sont présentes en mer Méditerranée: Ostreopsis cf. ovata et O. siamensis. Elles sont souvent associées, aussi bien dans les eaux tropicales que dans les eaux tempérées, à deux autres dinoflagellés, Prorocentrum lima et Coolia spp., qui sont, tous les deux, des espèces potentiellement toxiques. Plusieurs épisodes de proliférations massives de dinoflagellés ayant entrainé des problèmes sanitaires pour l’homme (comme par exemple à Barcelone, à Marseille, ou encore à Monaco) se sont produits durant ces dix dernières années. Tous avaient un point commun : la prolifération d’Ostreopsis cf. ovata dans la zone affectée. La présence de cellules d’Ostreopsis n’est pas un problème en soi, mais il le devient lorsqu’un bloom apparaît. Ostreopsis cf. ovata se développe préférentiellement à de faibles profondeurs, jusqu'à 3 mètres, sur les macrophytes. On le qualifie de benthique (qui se développe sur le fond) et d’épiphyte (qui vit sur les macrophytes). En période estivale, lorsque les conditions environnementales favorables à son développement sont réunies, cet organisme va proliférer de manière importante et massive. Des concentrations de plusieurs millions de cellules par litre d’eau ou par gramme de macrophytes sont atteintes. Cet organisme est toxique car il produit des neurotoxines : la palytoxine et ses dérivés, qui font partie des phycotoxines (toxines végétales) les plus virulentes connues à ce jour. Bien que le nombre d’études menées sur Ostreopsis ait augmenté considérablement au cours des dix dernières années, les paramètres physico-chimiques impliqués dans le déclenchement des blooms restent encore peu connus. Aucun paramètre isolé n’est responsable à lui seul de l’apparition d’un bloom, mais c’est la synergie de plusieurs paramètres qui en est la cause. De ce fait, la détermination du forçage à attribuer à chacun des paramètres potentiellement impliqués est assez difficile à évaluer. Cette étude a permis d'avoir une vision globale de la distribution d’Ostreopsis, de Prorocentrum lima et de Coolia spp. le long du littoral méditerranéen français (3 186 km à l'échelle 1/2 500). La distribution spatiale d'Ostreopsis est très variable aussi bien à grande (à l'échelle du mètre) ou à petite échelle (à l'échelle régionale) voire même à l’échelle du pourtour méditerranéen. En France, Ostreopsis cf. ovata est présent partout, de la frontière italienne à la frontière espagnole, en passant par la Corse. Les blooms quant à eux sont essentiellement localisés dans les Alpes-Maritimes, le Var et la Corse. Sa prolifération massive et nocive n’est pas générale ni systématique, mais elle s’observe sur tout le pourtour méditerranéen.

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Ostreopsis se retrouve sur des substrats très variables : biotiques (sur des organismes vivants) ou abiotiques (sur des cailloux par exemple). Dans les zones abritées et ayant une forte couverture algale, Ostreopsis est plus susceptible de former un bloom. Dans cette étude, sur une trentaine de taxons de macroalgues étudiés, il a été montré que les sites ayant une forte couverture algale composée de Dictyota, Haloperis, Jania et Laurencia semblent être des zones plus susceptibles de présenter un développement massif d’Ostreopsis.

Ce chapitre a fait l’objet d’une publication dans Environmental Science and Pollution Research, dans laquelle est détaillée (i) la distribution et l'abondance d'Ostreopsis et des dinoflagellés toxiques associés le long du littoral méditerranéen français (3 186 km à l'échelle 1/2 500), (ii) d'étudier une relation entre l'abondance des dinoflagellés étudiés et la couverture macroalgale des substrats.

6.2. Abstract

The range of Ostreopsis (Dinophyceae), a taxon harmful to both human health and ecosystems, has spread, from a tropical and subtropical range of distribution, to temperate areas, such as the Mediterranean Sea. This study has evidenced widespread summer occurrence, in the northwestern Mediterranean, from French Catalonia to the French Riviera and Corsica. Ostreopsis spp. is usually associated with two other dinophycean taxa, Prorocentrum lima and Coolia spp. No obvious correlation (indicative of competition and/or facilitation) between the abundance of the 3 taxa was evidenced. In addition to local variability, we observed regional variability, with low abundance and local absence in French Catalonia and Languedoc, which contrasted with overall abundance and blooms in Provence, the French Riviera and Corsica, especially in late summer. Possible causes for this regional variability are discussed. Furthermore, the 3 taxa can grow on a variety of macroalgal substrates: 34 taxa belonging to the fleshy, bushy, flat and erect morpho-functional groups. Some macroalgal species were correlated with either high or low abundance of the studied dinophycean taxa, and could therefore enhance or hinder their blooming.

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6.3. Introduction

For several decades, occurrences of harmful benthic ‘microalgal’4 blooms have strongly increased worldwide in frequency and intensity. This trend is likely to continue (Rhodes, 2011). Among the Dinophyceae (kingdom Alveolata), these phenomena are observed in particular for the genus Ostreopsis. In the past, species of Ostreopsis were often observed in tropical and subtropical areas (Ballantine et al., 1988; Morton et al., 1992; Grezbyk et al., 1994). In 1995, the worldwide distribution of Ostreopsis spp. ranged between latitudes 28°N and 20°S (Faust et al., 1996). But today, its distribution area has considerably increased (Rhodes, 2011) and extends between latitudes 45°N and 35°S. Over the last decade, massive proliferations of Ostreopsis spp. have become more common in temperate areas. Two species were mainly involved, Ostreopsis siamensis Schmidt and Ostreopsis ovata Fukuyo (Rhodes, 2011). In the southern hemisphere, proliferation of Ostreopsis spp. has been reported in New Zealand (Chang et al., 2000; Rhodes et al., 2000; Shears & Ross, 2009), Australia (Pearse et al., 2001; Rhodes, 2011), Brazil (Granéli et al., 2002) and Hawaii (Parsons & Preskitt, 2007). In the northern hemisphere, outbreaks of Ostreopsis spp. were reported in Japan (Taniyama et al., 2003; Rhodes, 2011), Russia (Selina & Orlova, 2010; Selina & Levchencko, 2011) and throughout the Mediterranean Sea. Concerning the Mediterranean Sea, the authors referred to the observed material as Ostreopsis sp., Ostreopsis spp., Ostreopsis ovata, O. cf. ovata, O. siamensis, and O. cf. siamensis. In the western Mediterranean, two distinct species have been reported, O. cf. siamensis from Catalonia, Andalusia and Sicily and O. ovata from Catalonia, Balearic Islands, the Ligurian coast and southern Tyrrhenian Sea (Penna et al., 2005; Battocchi et al., 2010; Bravo et al., 2010; Penna et al., 2010). The first observation of Ostreopsis sp. dates back to 1972 in Villefranche-sur-Mer (southern France) (Taylor, 1979), but the first bloom event of Ostreopsis cf. ovata occurred in 1998 in Tuscany (Italy) (Sansoni et al., 2003). Subsequently, Ostreopsis spp. outbreaks have been reported in the Balearic islands (Vila et al., 2001a, 2001b; Penna et al., 2005; Battocchi et al., 2010), the Ligurian Sea (Ciminello et al., 2006; Mangialajo et al., 2008b; Cohu et al., 2011; Mangialajo et al., 2011), the Tyrrhenian Sea (Tognetto et al., 1995; Simoni et al., 2003; Penna et al., 2005; Zingone et al., 2006; Guerrini et al., 2010), the Adriatic Sea (Monti et al., 2007; Battocchi et al., 2010; Totti et al., 2010; Guerrini et al., 2010), the Aegean Sea (Aligizaki & Nikolaidis, 2006; Aligizaki et al., 2008), Lebanon (Abboud-Abi Saab, 1989; Abboud-Abi Saab & El-Bakht, 1998) and Tunisia (Turki, 2005). These massive proliferations of Ostreopsis spp. are usually associated with two other taxa of Dinophyceae, namely Prorocentrum lima and Coolia spp. (Vila et al., 2001a; Aligizaki & Nikolaidis, 2006) and occur in shallow waters close to the shoreline, on macroalgal substrata. The environmental conditions required for blooming are unclear and seem to be very complex (Cohu et al., 2011). Species of the genus Ostreopsis produce palytoxin-like toxins and derivates (Ciminiello et al., 2008). This toxin is one of the most potent natural non-protein compounds known to date. Palytoxin-like compounds differ depending on the Ostreopsis species incriminated: O. siamensis produces the ostreocin-d (Usami et al., 1995; Ukena et al., 2001) whereas Ostreopsis cf. ovata produces ovatoxin-a (Ciminello et al., 2008). The impact of massive proliferations of Ostreopsis is harmful to both human health and ecosystems, such as negative effects on benthic

4 Inverted commas highlight the fact that the term ‘algae’ does not refer to a taxon, but to a highly polyphyletic set of unrelated taxa.

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‘invertebrates’5, e.g. a loss of spines in the sea urchin Evechinus chloroticus (Valenciennes, 1846) (Simoni et al., 2003; Shears & Ross, 2009, 2010; Faimali et al., 2012; but see Blanfuné et al., 2012). Adverse effects on human health such as respiratory difficulties, conjunctivitis and skin irritation can occur either by direct contact with cells and by inhalation (Simoni et al., 2003; Brescanni et al., 2006; Ciminiello et al., 2006; Mangialajo et al., 2008b; Tichadou et al., 2010) or by indirect contact through ingestion of seafood (Ito et al., 1996; Yasumoto, 1998; Rhodes et al., 2002; Taniyama et al., 2003; Deed & Schartz, 2010). To date, no intoxication by ingestion has been reported in the Mediterranean Sea (Aligizaki et al., 2008), and symptoms disappear at the same rate as the intensity of the blooms decreases (Durando et al., 2007). In urbanized areas, blooms of Ostreopsis spp. can induce beach closures or evacuation of the shoreline, resulting in economic loss for the tourism industry (Sansoni, 2003; Ciminiello et al., 2006; Mangialajo et al., 2008b; Lemée et al., 2012). Furthermore, in the case of bloom events in mussel culture area, the closure of fish farms can imposed, also inducing economic loss. Since 2008, further studies have been undertaken along the French Mediterranean coast, but only a few sites were studied; every year, blooms reappear during summer time; they start in June and never persist beyond August (Mangialajo et al., 2011; Cohu et al., 2011, 2013).

The goal of the present study was (i) to assess the distribution and abundance of Ostreopsis spp., together with associated Dinophyceae, along the French Mediterranean Coast, from the Spanish to the Italian border and around Corsica Island (3 186 km, measured on a 1/2 500 map); (ii) to investigate the possible relationship between the abundance of the studied dinophycean taxa and the macroalgal substrates.

6.4. Materials and methods

During summer 2011, three sampling campaigns were carried out: the first in June (weeks 23- 24), the second in July (weeks 27-28) and the third in August (weeks 31-32). 79 sites were studied along the French Mediterranean coast (Figure 1): 20 sites in French Catalonia and Languedoc (LC1 through LC20), 39 in Provence and the French Riviera (PR1 through PR39), and 20 in Corsica (CO1 through CO20). Only three campaigns were carried out, as the kinetics of the bloom was out of the scope of the present study. Locality, acronym and coordinates of each study site are given in Table 1.

Samples of ‘macroalgae’ were randomly collected on available hard substrates; the distance (as the crow flies) between samples was ~25-50 km; closer samples (~5-10 km) were collected along the rocky shore of French Catalonia and in Provence and the French Riviera, in order to assess the local variability. The depth was 0.3 to 0.5 m; depth was referred to the limit between the midlitoral and the infralitoral zones (according to Pérès & Picard, 1964); this depth range corresponds to the maximum abundance of Ostreopsis spp. (Cohu et al., 2013). Macroalgae were gently placed in a plastic flask with the surrounding water in order to limit the loss of

5 Inverted commas highlight the fact that invertebrates do not refer to a taxon, but to a paraphyletic set of taxa.

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|Partie 2 - Chapitre 6 dinophycean cells. Samples were immediately fixed with 2 % acid Lugol’s solution and kept at 4°C in the dark. The epibiontic cells were separated from the macroalgae by vigorous shaking. The surrounding water was first filtered on a 250 µm meshed grid, followed by filtration on a 100 µm meshed grid. This protocol was repeated twice by adding 300 mL of filtered sea water (10 µm) each time. The final volume of the surrounding water containing epibiontic cells was 1 L. Prior to being weighed (wet mass, ± 0.01 g), the macroalgae were cleaned of detritus and roughly wiped with absorbent paper. Only 3 Dinophyceae taxa were taken into account in the assessment of cell abundance: Ostreopsis spp., Prorocentrum lima (Ehrenberg) F. Steinand and Coolia spp. Cells were counted by means of an optical microscope using calibrated squared chambers (1 mL; Sedgwick Rafter®). Results were expressed as number of cells per gram of wet mass of macroalgae (cell g-1 WM).

Macroalgae that constitute the substrate of Dinophyceae belonged to Chlorophyta, Florideophyceae (kingdom Archaeplastida) and Phaeophyceae (kingdom Stramenopiles). Identification was done by one of the co-authors of this work (TT). In each sample, only taxa accounting for at least 20% of the wet mass were taken into consideration here.

In order to compare macroalgal assemblage composition, as a function of the various factors of dinophycean abundance, regional effect on dinophycean abundance and potential competition/facilitation effect between the 3 studied taxa, we performed a PERMutational multivariate ANalysis Of VAriance (PERMANOVA) (Anderson, 2001) based on the S17 Bray Curtis similarity matrixes (Clarke & Warwick, 1994; Clarke & Gorley, 2006). P-values were obtained by 999 permutations of residuals under a reduced model. The possible effects of the macroalgal substrate were analysed through a multivariate exploratory approach using non- metric multi-dimensional scaling (nMDS) (Clarke & Gorley, 2006). Similarity measure matrixes were calculated from the initial data matrix containing for each sample the abundance of considered Dinophyceae, after square root transformation. The chosen similarity measure was the S17 Bray Curtis similarity (Clarke & Warwick, 1994; Clarke & Gorley, 2006); nMDS represents samples as points in low-dimensional space such that the relative distances apart of all points are in the same rank order as the relative similarities of the samples. Finally, for each taxon, correlations of the main macroalgal substrate with the 2-D ordination plot of samples were plotted by displaying correlation vectors. Spearman correlation was used. Only samples with cell abundance higher than 1 000 cell g-1 WM were considered for nMDS analyses.

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|Partie 2 - Chapitre 6

Figure 1. The 79 sites studied along the French Mediterranean coast during summer 2011

312 |Partie 2 - Chapitre 6 Table 1. Acronym, locality and coordinates of sampling sites. See Figure 1 for localisation

Acronym Locality Coordinates (WGS 84) Acronym Locality Coordinates (WGS 84) LC1 Cerbère 42°26,430N 3°10,080E PR21 Rayol-Canadel-sur-Mer (Plage du Cavidel) 43°09,437N 6°27,934E LC2 Banyuls-sur-Mer (Plage de Peyrefitte) 42°27,672N 3°09,462E PR22 Cavalaire-sur-Mer 43°10,034N 6°32,170E LC3 Banyuls-sur-Mer (Laboratoire Arago) 42°28,907N 3°08,210E PR23 La Croix-Valmer 43°10,910N 6°36,119E LC4 Port-Vendres (Anse de Paulilles) 42°30,272N 3°07,430E PR24 Ramatuelle (Plage Tahiti) 43°14,447N 6°40,142E LC5 Collioure (Anse del Rages) 42°31,448N 3°05,749E PR25 Saint-Tropez (Moulin Blanc) 43°16,451N 6°39,238E LC6 Argelès-sur-Mer (Le Racou) 42°32,117N 3°03,903E PR26 Gassin (Cogolin) 43°15,454N 6°36,131E LC7 Saint-Cyprien 42°37,496N 3°02,272E PR27 Sainte-Maxime (La Madrague) 43°18,843N 6°39,617E LC8 Canet-en-Roussillon 42°42,218N 3°02,355E PR28 Roquebrune-sur-Argens (Les Issambres) 43°21,008N 6°42,845E LC9 Le Barcarès (Port) 42°48,064N 3°02,383E PR29 Fréjus (Saint-Aygulf) 43°23,468N 6°43,912E LC10 Leucate 42°53,078N 3°03,154E PR30 Saint-Raphaël (Anse de la Peyguière) 43°24,465N 6°47,551E LC11 Leucate (La Franqui) 42°55,753N 3°02,735E PR31 Saint-Raphaël (Anthéor) 43°25,214N 6°51,423E LC12 Port-la-Nouvelle 43°00,786N 3°04,078E PR32 Théoule-sur-Mer (Miramar) 43°29,144N 6°56,036E LC13 Gruissan (Plage) 43°05,689N 3°06,835E PR33 Cannes 43°33.030N 7°03,440E LC14 Fleury d’Aude (Saint-Pierre-sur-Mer) 43°10,619N 3°11,552E PR34 Juan-les-Pins 43°33,086N 7°07,188E LC15 Valras-Plage 43°14,536N 3°17,472E PR35 Antibes (Fort Carré) 43°35,555N 7°07,680E LC16 Agde (Grau d'Agde) 43°16,863N 3°27,265E PR36 Beaulieu-sur-Mer (Port) 43°42,785N 7°20,464E LC17 Agde (Rochers La Roquille) 43°16,852N 3°31,254E PR37 Beaulieu-sur-Mer (Petite Afrique) 43°42,833N 7°20,667E LC18 Sète (Le Lazaret) 43°23,466N 3°40,397E PR38 Eze-sur-Mer 43°43,300N 7°21,481E LC19 Palavas-les-Flots 43°31,768N 3°56,432E PR39 Menton 43°46,842N 7°30,728E LC20 Grau-du-Roi (Port Camargue) 43°31,434N 4°07,742E CO1 San-Martino-di-Lota (Grigione) 42°44,014N 9°27,661E PR1 Saintes-Maries-de-la-Mer 43°26,940N 4°25,740E CO2 Valle-di-Campoloro 42°20,310N 9°32,518E PR2 Arles (between Beauduc and Grand-Rhône mouth) 43°20,893N 4°42,531E CO3 Sari-Solenzara 41°51,376N 9°24,131E PR3 Fos-sur-Mer (Pointe Saint-Gervais) 43°25,728N 4°56,367E CO4 Porto-Vecchio 41°35,316N 9°17,275E PR4 Martigues (Cap Couronne) 43°19,775N 5°03,053E CO5 Bonifacio (Sant'Amanza) 41°24,530N 9°13,630E PR5 Carry-le Rouet (Le Rouet) 43°19,957N 5°10,311E CO6 Pianotolli-Caldarello 41°28,513N 9°04,292E PR6 Marseille (Anse des cuivres) 43°16,814N 5°20,990E CO7 Propriano 41°40,516N 8°53,665E PR7 Marseille (Callelongue) 43°12,733N 5°21,162E CO8 Grosseto-Prugna (Porticcio) 41°52,598N 8°47,110E PR8 Cassis 43°12,628N 5°32,665E CO9 Ajaccio 41°54,618N 8°43,349E PR9 La Ciotat 43°09,992N 5°36,388E CO10 Calcatoggio (Sagone) 42°03,031N 8°44,818E PR10 La Ciotat (Les Lecques) 43°10,934N 5°39,974E CO11 Ota (Porto) 42°16,159N 8°41,539E PR11 Saint-Cyr-sur-Mer (Port d'Alon) 43°08,844N 5°42,584E CO12 Lumio 42°34,346N 8°48,161E PR12 Bandol 43°08,094N 5°44,649E CO13 Monticello 42°38,073N 8°57,734E PR13 Sanary-sur-Mer (Baie de Cousse) 43°07,374N 5°46,590E CO14 Palasca (Ostriconi, Plage Algajola) 42°39,544N 9°03,439E PR14 Six-Fours-les Plages (Petit Gaou) 43°04,420N 5°53,978E CO15 Saint-Florent 42°40,544N 9°17,183E PR15 La Seyne-sur-Mer (Les Sablettes) 43°04,420N 5°53,978E CO16 Farinole 42°44,216N 9°20,704E PR16 Le Pradet (Oursinières) 43°05,206N 6°01,262E CO17 Centuri 42°57,860N 9°20,816E PR17 Hyères-les-Palmiers (Giens, La Madrague) 43°02,466N 6°06,035E CO18 Ersa (Barcaggio) 43°00.425N 9°24,129E PR18 Hyères-les-Palmiers (Giens, la Tour Fondue) 43°01,663N 6°09,340E CO19 Rogliano (Maccinaggio) 42°57,659N 9°27,178E PR19 Bormes-les-Mimosas (Plage de l'Estagnol) 43°06,572N 6°17,718E CO20 Brando (Erbalunga) 42°46,414N 9°28,508E PR20 Le Lavandou (Plage d'Aigue Belle) 43°08,970N 6°24,281E

313 |Partie 2 - Chapitre 6

6.5. Results

Apart from the 3 studied dinophycean taxa (see below) no other dinophycean taxon was ever found in significant amount at any site. It is of interest to note that, before the very beginning of the blooms of Ostreopsis spp., a short-lasting bloom of the diatom Coscinodiscus sp. (Coscinodiscophyceae) was very often observed.

6.5.1. Occurrence and abundance of Ostreopsis spp.

Visual examination of the collected material seems to correspond to O. ovata (small size) rather than to O. siamensis. However, in the absence of more accurate taxonomical characterization (electronic microscopy, genetic analysis), which falls out of the scope of the present study, we refer hereafter the sampled material to Ostreopsis spp.

At 9 out of the 20 sites sampled in French Catalonia and Languedoc, Ostreopsis spp. was never observed during the three months of the study period (LC1, LC2, LC3, LC7, LC11, LC13, LC15, LC18 and LC20). Where present, it was very uncommon, with a maximum density of 56 cells g-1 WM (Table 2).

In Provence and the French Riviera, Ostreopsis spp. was observed at all the study sites, with the exception of PR2. Its abundance generally conspicuously increased from June to August and was higher in the eastern part (PR31 through PR39), with density up to ~195 000 cells g-1 WM, than in the western part, with density generally lower or very much lower than 10 000 cells g-1 WM (Table 3).

In Corsica, Ostreopsis spp. was recorded at all the study sites. As in Provence and the French Riviera, a distinct seasonal pattern was observed, generally peaking in August. The density was higher along the western coast (CO7 through CO13: up to ~207 000 cells g-1 WM) than in other areas (always less than 5 000 cells g-1 WM) (Table 4).

6.5.2. Occurrence and abundance of Prorocentrum lima and Coolia spp

Prorocentrum lima and Coolia spp. were relatively abundant in the south-western part of French Catalonia and Languedoc (LC1 through LC6), and even conspicuously more abundant than Ostreopsis spp. In contrast, in the other study areas, they were generally less abundant than Ostreopsis spp. Massive proliferations were recorded at e.g. PR29 (Coolia spp.: ~25 000 in June), PR14 (P. lima: ~45 000 in July). No abundance higher than 100 000 cells g-1 WM was recorded (Tables 2, 3 & 4).

314

|Partie 2 - Chapitre 6

Table 2. Abundance of the studied dinoflagellates (cells g-1 WM macroalgae) along the Languedoc and French Catalonia coast and dominant macroalgae (at least 20% of the wet mass). For macroalgal abbreviations, see text. md = missing data

Month LC 1 LC 2 LC 3 LC 4 LC 5 LC 6 LC 7 LC 8 LC 9 LC 10 Ostreopsis spp. June 0 – TA 0 - L, TA 0 - DDI, L 7 - HS 9 - C, HS, UL 8 - C, DF 0 - C 9 - P 12 - C, UL, WS 4 - C July 0 – L Md 0 - HS 17 - HS 16 - C 21 - HS md 0 - C 29 - CE 0 - C August 0 – L 0 – L 0 - HS 28 - HS 0 - HS 0 – HS md 0 - C md md Prorocentrum lima June 8 - TA 115 - L, TA 61 - DDI, L 98 - HS 497 - C, HS, UL 110 - C, DF 7 - C 13 - P 8 - C, UL, WS 8 - C July 451 - L Md 3 333 - HS 2 220 - HS 263- C 6 241 - HS md 24 - C 57 - CE 65 - C August 467 - L 26 - L 1 679 - HS 917 - HS 4 870 - HS 2 842 - HS md 0 - C md md Coolia spp. June 8 - TA 6 - L, TA 71 - DDI, L 29 - HS 1 012 - C, HS, 445 - C, DF 7 - C 4 - P 4 - C, UL, WS 0 - C UL July 133 - L Md 748 - HS 1 556 - HS 82- C 536 - HS md 0 - C 0 - CE 65 - C August 200 - L 0 – L 71 - HS 56 - HS 348 - HS 237- HS md 0 - C md md

Month LC 11 LC 12 LC 13 LC 14 LC 15 LC 16 LC 17 LC 18 LC 19 LC 20 Ostreopsis spp. June 0 - TA 9 – C 0 - C 5 - JR 0 - C, UL, WS 8 - C, PC 3 - C 0 - DF 0 - C, UL 0 - CE, GN July 0 - DI 37 - L 0 - C 26 - C 0 - UL 0 – C 56 - C, EC md 40 - C 0 - P August 0 - DDI, TA Md md 0 - C Md 0 – HS 0 - C md 0 - C md Prorocentrum lima June 16 - TA 3 – C 0 - C 5 - JR 0 - C, UL, WS 23 - C, PC 0 - C 54 - DF 9 - C, UL 0 - CE, GN July 26 - DI 37 - L 29 - C 0 - C 0 - UL 36 – C 111 - C, EC md 120 - C 0 - P August 1 129 - DDI, TA Md md 0 - C Md 0 – HS 0 - C md 79 - C md Coolia spp. June 5 - TA 0 – C 0 - C 0 - JR 0 - C, UL, WS 31 - C, PC 10 - C 444 - DF 19 - C, UL 0 - CE, GN July 1 105 - DI 1 296 - L 0 - C 26 - C 0 - UL 0 – C 0 - C, EC md 40 - C 0 - P August 1 129 - DDI, TA Md md 0 - C Md 0 – HS 0 - C md 79 - C md

315 |Partie 2 - Chapitre 6

Table 3. Abundance of the studied dinoflagellates (cells g-1 WM macroalgae) along the Provence and French Riviera coast and dominant macroalgae (at least 20% of the wet mass). For macroalgal abbreviations, see text. md = missing data

Month PR1 PR2 PR3 PR4 PR5 PR6 PR7 PR8 PR9 PR10 Ostreopsis spp. June 0 – C 0 - UL 0 - DDD 67 - DF 70 - AA 0 - CE, GC, UL 23 - C 243 - HV 33 - DDI, L 0 - DF July 0 - UI 0 - HS 1 125 - DDI 0 - DF Md 143 – L 750 - DI 9 304 - HS 38 - HS 350 - L August 27 - UL 0 - HF 5 111 - DDD 321- DDI Md 2 560 - CL, UL 4 348 - DI 18 222 - L 1 240 - JR 200 - L Prorocentrum lima June 0 – C 0 - UL 0 - DDD 233 - DF 224 - AA 83 - CE, GC, UL 68 - C 568 - HV 3 267 - DDI, L 63 - DF July 0 - UI 32 - HS 63 - DDI 286 - DF Md 918 – L 0 - DI 1 870 - HS 1 712 - HS 900 - L August 0 - UL 0 - HF 56 - DDD 929 - DDI Md 1 800 - CL, UL 0 - DI 1 524 - L 10 160 - JR 100 - L Coolia spp. June 0 – C 0 - UL 525 - DDD 1 317 - DF 3 496 - AA 50 - CE, GC, UL 45 - C 297 - HV 433 - DDI, L 0 - DF July 0 - UI 0 - HS 1 000 - DDI 286 - DF Md 531 – L 0 - DI 826 - HS 269 - HS 150 - L August 0 - UL 0 - HF 0 – DDD 107 - DDI Md 40 - CL, UL 0 - DI 63 - L 80 - JR 300 - L

Month PR11 PR12 PR13 PR14 PR15 PR16 PR17 PR18 PR19 PR20 Ostreopsis spp. June 0 - HS 40 - HS 0 - DI 0 - CA 0 - CA 160 - HS 13 - HS 0 - DF, DI, HF 5 - UI 23 - HS July 519 - DF, HS 3 587 - HS 4 692 - PA 1 795 - HS 2 267 - CCO, L 1 273 - HS 540 - HS 113 - HS, JR 333 - HS 459 - HS, JR August 1 000 - L 11 108 - L 1 674 - HS 2 641 - CBB, CC, PP 1 350 - LV, PP 879 - HS, JR 204 - HS 1 087 - HI 66 - CR 605 - HS Prorocentrum lima June 3 529 - HS 8 600 - HS 1 615 - DI 163 - CA 0 - CA 3 431 - HS 443 - HS 188 - DF, DI, HF 64 - UI 2 331 - HS July 1 241 - DF, HS 7 778 - HS 2 282 - PA 45 182 - HS 3 833 - CCO, L 14 667 - HS 6 400 - HS 3 825 - HS, JR 681 - HS 2 000 - HS, JR August 1 128 - L 1 846 - L 2 087 – HS 4 391- CBB, CC, PP 1 800 - LV, PP 2 925 - HS, JR 920 - HS 1 748 - HI 246 - CR 3 263 - HS Coolia spp. June 1 500 - HS 560 - HS 821 - DI 14 - CA 0 - CA 195 - HS 135 - HS 254 - DF, DI, HF 0 - UI 423 - HS July 37 - DF, HS 683 - HS 2 051 - PA 1 409 - HS 517 - CCO, L 1 515 - HS 300 - HS 413 - HS, JR 83 - HS 279 - HS, JR August 128 - L 585 - L 739 - HS 297 - CBB, CC, PP 125 - LV, PP 56 - HS, JR 35 - HS 78 - HI 0 - CR 553 - HS

Month PR21 PR22 PR23 PR24 PR25 PR26 PR27 PR28 PR29 PR30 Ostreopsis spp. June Md 0 - DI, TA 0 - UI 0 - HS 0 - CV 0 - CV, HS 24 - DI 0 - DF 10 - C 136 - HF, HV July 0 – JR 48 - L 69 - HS, JR 52 - HS, JR 68 - HS 15 – HS 333 - HS md 220 - HS 582 - HI, HS August 303 - JR 667 - JR 578 - HS, JR 1 093 - JR 470 - HS 468 - HS 519 - HS 210 - HS 1 043 - HS 3 521- HI, HS Prorocentrum lima June Md 553 - DI, TA 5 - UI 531 - HS 1 432 - CV 285 - CV, HS 3 168 - DI 345 - DF 51- C 2 526 - HF, HV July 1 000 - JR 3 024 - L 379 - HS, JR 3 794 - HS, JR 6 822 - HS 1 279 - HS 2 500 - HS md 260 - HS 1 031 - HI, HS August 136 - JR 6 519 - JR 289 - HS, JR 2 813 - JR 1 545 - HS 3 000 - HS 1 012 - HS 827 - HS 429 - HS 2 438 - HI, HS Coolia spp. June Md 142 - DI, TA 0 - UI 47 - HS 256 - CV 37 - CV, HS 1 217 - DI 2 151 - DF 24 958 - C 446 - HF, HV July 87 - JR 167 - L 425 - HS, JR 82 - HS, JR 384 - HS 103 - HS 214 - HS md 60 - HS 51 - HI, HS August 45 - JR 241 - JR 108 - HS, JR 393 - JR 197 - HS 85 – HS 235 - HS 0 - HS 57 - HS 313 - HI, HS

Month PR31 PR32 PR33 PR34 PR35 PR36 PR37 PR38 PR39 Ostreopsis spp. June 15 - DDD 0 – C 6 - CCO 12 - DF, TA md 20 - HS, JR 0 - TA 20 - TA 35 - C July 20 - HS, JR 1 885 - C, HS 56 - DP 2 043 - HS 8 - C 571 - HS, JR, PP md 50 385 - JR 37 538 - C, CE August 49 474 - HS 195 152 - HS 23 927 - HS, JR 153 548 - HS, JR 300 - HS 183 768 - HS, JR md 144 000 - HS md Prorocentrum lima June 1 015 - DDD 110 - C 0 - CCO 1 460 - DF, TA md 401 - HS, JR 511 - TA 632 - TA 88 - C July 717 - HS, JR 754 - C, HS 3 417 - DP 1 213 - HS 26 - C 29 - HS, JR, PP md 2 115 - JR 821 - C, CE August 11 579 - HS 5 455- HS 3 273 - HS, JR 34 839 - HS, JR 100 - HS 0 - HS, JR md 6 222 - HS md Coolia spp. June 134 - DDD 16 - C 31 - CCO 377 - DF, TA md 281 - HS, JR 511 - TA 3 103 - TA 18 - C July 10 - HS, JR 98 - C, HS 431 - DP 43 - HS 0 - C 29 - HS, JR, PP md 5 192 - JR 0 - C, CE August 3 789 - HS 606- HS 291 - HS, JR 1 290 - HS, JR 0 - HS 1 159 - HS, JR md 2 222 - HS md

316 |Partie 2 - Chapitre 6

Table 4. Abundance of the studied dinoflagellates (cells g-1 WM macroalgae) along the Corsica coast and dominant macroalgae (at least 20% of the wet mass). For macroalgal abbreviations, see text

Month CO1 CO2 CO3 CO4 CO5 CO6 CO7 CO8 CO9 CO10 Ostreopsis spp. June 49 - C, TA 74 - HS, TA 85 - HS 62 - HF 234 - HS 111 - HF 50 - HS 98 - CC 23 - HS 0 – CA July 57 - HS, JR 837 - HS 594 - HS 49 - CBB, DI, HS, PP 10 - DI, DP, HS 75 - CB, HS 12 198 - HS, JR 64 - HS 29 - HS 0 - HS, JR August 147 - HS, JR 921 - HS 205 - HS 117 - C, HS 4 403 - HS 89 - HS 206 977 - JR 184 - JR 107 839 - JR 3 276 - HI, JR Prorocentrum lima June 1 307 - C, TA 345 - HS, TA 13 618 - HS 154 - HF 18 070 - HS 1 111 - HF 594 - HS 4 439 - CC 3 147 - HS 503 – CA July 340 - HS, JR 6 250 - HS 4 970 - HS 8 155 - CBB, DI, HS, 5 400 - DI, DP, 336 - CB, HS 793- HS, JR 1 664 - HS 1 755 - HS 1 309 - HS, JR PP HS August 2 517 - HS, JR 1 842 - HS 3 402 - HS 268 - C, HS 2 013 - HS 133 - HS 45 736 - JR 3 701 - JR 33 270 - JR 1 952 - HI, JR Coolia spp. June 425 - C, TA 591 - HS, TA 2 423 - HS 92 - HF 10 643 - HS 74 - HF 1 089 - HS 1 634 - CC 1 096 - HS 632 – CA July 132 - HS, JR 87 - HS 257 - HS 641 - CBB, DI, HS, 590 - DI, DP, HS 28 - CB, HS 264- HS, JR 773 - HS 765 - HS 245 - HS, JR PP August 589 - HS, JR 164 - HS 114 - HS 0 - C, HS 354 - HS 0 - HS 35 659 - JR 266 - JR 20 650 - JR 1 197 - HI, JR

Month CO11 CO12 CO13 CO14 CO15 CO16 CO17 CO18 CO19 CO20 Ostreopsis spp. June 25 - C 49 - CC, HS 0 - CC 17 - JR 83 - HS 0 - CC, JR 75 - CB, L, PP 0 - CC, JR 0 - DF 211 - HS, JR July 38 - HS, JR 0 - CC, HS 38 - HS 0 - CC, HS 295 - HS 400 - HS 164 - C 0 - CC, DDI, JR, 51 - HS, JR 179 - JR PP August 48 889 - C, P 32 941 - JR 14 528 - CC 1 279 - CV, JR 283 - CV, HS, JR 2 131 - CC, JR 1 196 - JR 4 731 - JR 1 893 - CV 572 - HS, JR Prorocentrum lima June 25 - C 6 677 - CC, HS 575 - CC 417 - JR 6 898 - HS 607 - CC, JR 2 400 - CB, L, PP 6 713 - CC, JR 2 981 - DF 7 107 - HS, JR July 1 179 - HS, JR 873 - CC, HS 1 150 - HS 635 - CC, HS 267 - HS 371 - HS 137 - C 743 - CC, DDI, JR, 153 - HS, JR 103 - JR PP August 5 641 - C, P 6 542 - JR 3 984 - CC 1 586 - CV, JR 3 284 - CV, HS, 852 - CC, JR 3 677 - JR 4 360 - JR 1 514 - CV 10 268 - HS, JR JR Coolia spp. June 0 – C 810 - CC, HS 281 - CC 583 - JR 1 773 - HS 658 - CC, JR 1 100 - CB, L, PP 1 121 - CC, JR 1 966 - DF 898 - HS, JR July 132 - HS, JR 254 - CC, HS 225 - HS 63 - CC, HS 38 - HS 10 - HS 27 - C 0- CC, DDI, JR, PP 0 - HS, JR 0 – JR August 0 - C, P 6 083 - JR 1 289 - CC 563 - CV, JR 148- CV, HS, JR 654 - CC, JR 299 - JR 482 - JR 535 - CV 376 - HS, JR

317 |Partie 2 - Chapitre 6

6.5.3. Regional effect on abundances of the 3 dinophycean taxa

Abundances of the 3 dinophycean taxa, Ostreopsis spp., P. lima and Coolia spp., were significantly dependant on the region (Table 5a). When focusing on Provence and the French Riviera, where abundances were high, the regional effect was no longer significant (Table 5b)

Table 5. Permutation multivariate analysis of variance (PERMANOVA) on square root transformation of the abundance of the 3 studied dinophycean taxa (Ostreopsis spp., Prorocentrum lima and Coolia spp.), as a function of the region (regional effect). (a): for all regions (French Catalonia, Languedoc, Provence, French Riviera and Corsica) and (b): only 2 regions (Provence and French Riviera), using S17 Bray Curtis similarities. ***: highly significant (a) Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms Regional effect 4 40752 10188 6.5307 0.001*** 997 Residual 151 2.3556E5 1560 Total 155 2.7632E5

(b) Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms Regional effect 1 487.95 487.95 0.27045 0.818 999 Residual 84 1.5155 E5 1804.2 Total 85 1.5204 E5

6.5.4. Correlation between Ostreopsis spp., Prorocentrum lima and Coolia spp. abundance

The abundance of Ostreopsis spp. was not correlated (positively or negatively) with the presence and abundance of the 2 other dinophycean taxa, P. lima and Coolia spp. (Table 6). That means that there is neither competition between these taxa, for example for the access to a resource, nor inhibition through e.g. toxic compounds produced by one of the dinophycean taxa, or facilitation.

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|Partie 2 - Chapitre 6

Table 6. Permutation multivariate analysis of variance (PERMANOVA) on square root transformation of abundance of Ostreopsis spp. in each sample, according to the abundance of the 2 other dinophycean taxa, Prorocentrum lima and Coolia spp., using S17 Bray Curtis similarities. Only Provence and French Riviera were considered, in order to avoid a possible bias due to the regional effect Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms Prorocentrum lima 2 5536.2 2768.1 1.7067 0.154 999 Coolia spp. 2 8205.4 4102.7 2.5296 0.056 998 P. lima *Coolia spp. 1 894 894 0.55121 0.621 999 Residual 80 1.2975E5 1621.9 Total 85 1.5204E5

6.5.5. Effect of the macroalgal substrate

The macroalgal species composition of each sample was highly variable and the three dinophycean taxa were associated with 34 macroalgal taxa: 4 Chlorophyta (CR = Caulerpa cylindracea Sonder (= C. racemosa var. cylindracea); CL = Cladophora laetevirens (Dillwyn) Kützing, UI = Ulva intestinalis Linnaeus and UL = Ulva lactuca Linnaeus), 14 Florideophyceae (Rhodophyta) (AA = Asparagopsis armata Harvey, CE = Ceramium spp., C= Corallina elongata (J. Ellis & Solander) K.R. Hind & G.W. Saunders, GN = Gelidiella nigrescens (Feldmann) Feldmann & Hamel, GC = Gelidium crinale (Hare ex Turner) Gaillon, HV = Haliptylon virgatum (Zanardini) Garbary & H.W. Johansen, HI = Halopitys incurvus Hudson, JR = Jania rubens (Linnaeus) J.V. Lamouroux, L = Laurencia spp., LV = Liagora viscida (Forsskål) C. Agardh, PA = Parviphycus pannosus (Feldmann) G. Furnari, PC = Plocamium cartilagineum (Linnaeus) P.S. Dixon, P = Polysiphonia spp., WS = Womersleyella setacea (Hollenberg) R.E. Norris) and 16 Phaeophyceae (CV = Cladostephus verticillatus (Lightfoot) Lyngbye, CA = Cystoseira amentacea (C. Agardh) Bory de Saint-Vincent, CB = Cystoseira barbata (Stackhouse) C. Agardh, CBB = Cystoseira brachycarpa var. balearica (Sauvageau) Giaccone, CCO = Cystoseira compressa (Esper) Gerloff & Nizamuddin, CC = Cystoseira crinita Duby, DP = Dictyopteris polypodioides (A.P. De Candolle) J.V. Lamouroux, DDD = Dictyota dichotoma (Hudson) J.V. Lamouroux var. dichotoma, DDI = Dictyota dichotoma var. intricata (C. Agardh) Greville, DF = Dictyota fasciola (Roth) J.V. Lamouroux, DI = Dictyota implexa (Desfontaines) J.V. Lamouroux, EC = unidentified Ectocarpales, HF = Halopteris filicina (Grateloup) Kützing, HS = Halopteris scoparia (Linnaeus) Sauvageau, PP = Padina pavonica (Linnaeus) Thivy, TA = Taonia atomaria (Woodward) J. Agardh).

Table 7. Permutation multivariate analysis of variance (PERMANOVA) on square root transformation of the abundance of the dinophycean taxa (Ostreopsis spp., Prorocentrum lima and Coolia spp.), as a function of the macroalgal composition of each sample (all regions and dates), using S17 Bray Curtis similarities. ***: highly significant Source df SS MS Pseudo-F P(perm) perms Macroalgal substrate 44 1.3097E5 2976.6 1.9384 0.001*** 998 Residual 159 2.4416E5 1535.6 Total 203 3.7513E5

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|Partie 2 - Chapitre 6

Table 7 shows that the abundance of the three taxa of Dinophyceae significantly differed according to the species composition of the macroalgal substrate. Samples composed of Jania rubens and Halopteris scoparia exhibited the highest abundance of Ostreopsis spp. (> 100 000 cell g-1 WM), in contrast to samples composed of Ulva lactuca, Corallina elongata, Laurencia spp., Dictyota fasciola and Taonia atomaria which presented lower abundances (1 000 to 10 000 cell g-1 WM). Coolia spp. followed the same trend, unlike Prorocentrum lima that showed the opposite trend (Figure 2).

When the regional effect was removed, i.e. when the nMDS ordination was focused upon Provence and the French Riviera (excluding therefore the other regions), a larger number of macroalgae were associated with dinophycean abundance. In addition to the former species, Ulva intestinalis, Cystoseira amentacea, Dictyota dichotoma var. intricata and D. dichotoma var. dichotoma emerged (Figure 3). The 2 varieties of Dictyota and Cystoseira amentacea were associated with high densities of Ostreopsis spp. and Coolia spp. and low densities of Prorocentrum lima, while the opposite was the case with Ulva lactuca, Corallina elongata, Dictyota fasciola and Taonia atomaria. In addition, the status of 3 macroalgae was slightly changed (Jania rubens, Laurencia spp. and Halopteris scoparia).

Figure 2. Two-dimensional nMDS. (a): Correlation vectors of taxa of macroalgae vs. Dinophyceae abundance; correlation > 0.3 (Spearman). All samples considered. (b): Two-dimensional nMDS ordination plot on abundance of Ostreopsis spp. in each sample. (c): Two-dimensional nMDS ordination plot on abundance of Prorocentrum lima in each sample. (d): Two-dimensional nMDS ordination plot on abundance of Coolia spp. in each sample. Each circle represents a sample. Abundance of Dinophyceae: light grey circles = 1 000 to 10 000 cell g-1 WM; dark grey circles = 10 000 to 100 000 cell g-1 WM; black circles = > 100 000 cell g-1 WM. 2D stress: 0.01

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|Partie 2 - Chapitre 6

Figure 3. Two-dimensional nMDS. Correlation vectors of taxa of macroalgae vs. Dinophyceae abundance (see Fig. 2b to d); correlation > 0.3 (Spearman). Only samples from Provence and the French Riviera. 2D stress: 0.01

6.6. Discussion and conclusion

Our study clearly showed the extensive distribution of Ostreopsis spp. along most of the French Mediterranean coast. In French Catalonia and Languedoc, abundance was conspicuously low, more than two orders of magnitude less than in Provence, French Riviera and Corsica; this cannot be due to the extension of beaches in Languedoc, as density was also low along the neighbouring rocky shores of French Catalonia; in addition, density was relatively high on the eastern shore of Corsica, with a similarly large extension of sandy beaches (Tables 2, 3 & 4). The reason is therefore a geographical parameter, such as temperature, salinity or the invasional process. The temperature, which is considered to enhance Ostreopsis blooms (Vila et al., 2001a, 2001b; Granéli et al., 2011; Mangialajo et al., 2011; David et al., 2012; Cohu et al., 2013), is lower in the Gulf of Lions than in Provence, French Riviera and Corsica (Nykjaer, 2009; Schaeffer et al., 2011; Shaltout & Omstedt, 2014). Low salinity possibly hinders Ostreopsis spp. (Pistocchi et al., 2011; Pezzolesi et al., 2012; Grossel et al., 2013); it is slightly lower in the Gulf of Lions than in other study regions, due to the Rhone River plume (Diaz et al., 2008; Brasseur et al., 1996). Finally, the progression of Ostreopsis spp. could be a time-dependent process (the Ostreopsis invasion has not yet reached this area), rather than a habitat-linked one. Such contrasting abundances, at small scale (i.e. regional scale), were not highlighted by previous authors, who did not study such an extensive area, at regional scale.

In addition to regional variability, there is also local spatial variability. Abundance was highly contrasted over short distances (a few kilometres), as already noted by previous authors (Aligizaki & Nikolaidis, 2006; Cohu et al., 2011; Mangialajo et al., 2011; Cohu et al., 2013). The ecology of Ostreopsis spp. blooms, in relation with environmental parameters, has been investigated by several authors (Vila et al., 2001a, 2001b; Penna et al., 2005; Mangialajo et al.,

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|Partie 2 - Chapitre 6

2008b; Totti et al., 2010; Accoroni et al., 2011; Cohu et al., 2011; Accoroni et al., 2012). However, the bloom determinism seems to be complex and is still far from being understood. In Provence, the French Riviera and Corsica, the abundance of Ostreopsis spp. increased from June to August. Previous authors have already emphasized this trend (Mangialajo et al., 2008b; Cohu et al., 2011; Mangialajo et al., 2011; Cohu et al., 2013). These blooms are of the same magnitude as those previously recorded in summer in Provence, French Riviera and the Ligurian Sea (Mangialajo et al., 2008b; Cohu et al., 2011; Mangialajo et al., 2011; Cohu et al., 2013). Our results confirm that high densities and blooms are linked with high Sea Surface Temperature (SST); their frequency in the French Riviera can be related to a low frequency of wind events, events which induce rapid cooling episodes of the sea surface water (Schaeffer et al., 2011).

In the Mediterranean Sea, Ostreopsis spp. has been recorded in the water column (Taylor, 1979) and on a variety of substrates, such as seagrasses, macroalgae, dead biotic material, reefs and sand (Faust et al., 1996; Turki, 2005; Aligizaki & Nikolaidis, 2006; Mangialajo et al., 2008b; Battocchi et al., 2010; Totti et al., 2010; Cohu et al., 2013; Mabrouk et al., 2014). As far as macroalgae are concerned, previous authors did not distinguish the species of macroalgae (Mangialajo et al., 2008b; Cohu et al., 2011; Mangialajo et al., 2011), or only considered a very few species (Cohu et al., 2013), with the exception of Battocchi et al., (2010); Cohu et al., (2013) noted the ability of Dictyota spp. to support very high abundance of Ostreopsis cf. ovata during blooms, but were unsuccessful in establishing significant preferences. Here, 34 taxa of dominant macroalgae hosting the species were identified. They belong to 3 higher taxa (Chlorophyta, Florideophyceae and Phaeophyceae) and to a variety of morphological types (articulate, fleshy, bushy, flat and erect). We have recorded blooms mainly on 2 varieties of Dictyota dichotoma, Cystoseira amentacea and Halopteris scoparia bearing as epibionts a large amount of the articulated coralline Jania rubens. In contrast, abundance was significantly lower on Ulva lactuca, Dictyota fasciola, Taonia atomaria and Corallina elongata. It is worth noting that our results explain the failure of previous authors (Cohu et al., 2013) to establish a correlation between dinophycean abundance and the presence of Dictyota spp: in fact, this taxon encompasses species and varieties that present opposite trends (Figure 3).

What could be the reasons for the correlations (positive or negative) between the abundance of dinophycean cells and the dominant macroalgae within the sample? Several features may account for these differences. (i) The morphology of macroalgae can provide a wide span of available surface area for epibiontic cells, depending upon e.g. the high density of branches (as in Halopteris scoparia and Cystoseira amentacea) vs. flat and sparsely branched blades (as in Ulva spp., Dictyota spp. and Taonia atomaria). The fact that Dictyota dichotoma var. dichotoma and D. dichotoma var. intricata on one hand, Dictyota fasciola and Taonia atomaria on the other hand, exhibited opposite trends (Fig. 3), suggests that morphology is not the sole parameter involved in the observed correlations. (ii) Many macroalgae produce a variety of biologically active compounds (e.g. Fenical, 1983; Baker, 1984; Paul & Fenical, 1986; Hay, 2009; Michalak & Chojnacka, in press). Because of their properties (antimicrobial, antiviral, antifungal, anti-herbivore toxins), these compounds can hinder the settlement of epibiontic organisms, both multicellular and unicellular. Taonia atomaria, which was associated with low

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|Partie 2 - Chapitre 6 densities of Ostreopsis spp. and Coolia spp., exhibits high antimicrobial and antiviral activities (Caccamese et al., 1980; but see Salvador et al., 2007). Dictyota fasciola contains several sesquiterpenes (Amico et al., 1979), in addition to antiviral activities (Caccamese et al. 1980); sesquiterpenes are known to exert antiherbivory properties (Boudouresque et al., 1996; Estell et al., 2008). Solid extracts of Corallina elongata, when lyophilized, exert in summer antimicrobial and antifungal activities (Salvador et al., 2007). As far as macroalgae associated with high abundances of Dinophyceae are concerned, Dictyota dichotoma var. intricata and Halopteris scoparia lack in summer antimicrobial and antifungal activities (Salvador et al., 2007). This is consistent with the behaviour of the herbivorous sea urchin Paracentrotus lividus (Lamarck, 1816), which strongly to moderately prefers these species when browsing, behaviour usually indicative of the scarcity of defence compounds (Boudouresque & Verlaque, 2013). However, the production of active compounds cannot account for all of our results (Figure 3). Cystoseira amentacea and Dictyota dichotoma var. dichotoma exhibit antimicrobial activities (Salvador et al., 2007; Alghazeer et al., 2013), while being highly associated with Dinophyceae; in addition, the former species is strongly preferred and the latter moderately to strongly preferred by sea urchins (Boudouresque & Verlaque, 2013). (iii) Ostreopsis spp. and associated dinophyceans can be co-consumed by herbivores, together with the macroalgal substrate (Bire et al., 2013). If small multicellular metazoans (invertebrates) and/or unicellular eukaryotic grazers actively feed on these dinophyceans, they would control their abundance in the regions or on the macroalgae where they dwell. Unfortunately, nothing is known about the direct consumption of the studied dinophyceans.

Finally, Ostreopsis spp. is frequently associated with two other Dinophyceae, Prorocentrum lima and Coolia spp., as already highlighted by the authors (Penna et al., 2005; Turki, 2005; Zenetos et al., 2005; Aligizaki & Nikolaidis, 2006; Streftaris & Zenetos, 2006; Zingone et al., 2006; Aligizaki et al., 2009; Ingarao et al., 2009; Ignatiades & Gotsis-Skretas, 2010). Our results confirmed this frequent association of the 3 dinophycean taxa; they did not show an obvious competition or facilitation between them.

Our study clearly questions the dispersal of Ostreopsis spp. Obviously, the dispersal seems to be effective but its mechanisms remains unclear; further studies are need to disentangle the role of currents, drifting debris (Maso et al., 2003) or aerosols (Ciminiello et al., 2014) in the dispersal of the species and to determine at which stage of development (cell, dormant cysts or non-dormant cysts) it occurs. The understanding of these mechanisms would contribute to explaining the scarcity of the species in French Catalonia and Languedoc.

Acknowledgements This work was funded by the Agence de l’Eau Rhône Méditerranée-Corse (Pierre Boissery). Thanks are due to Michael Paul, an English native speaker, for proof-reading the English. We gratefully acknowledge M. Henry, C. Tomasino, M. Brochen, P. Sargian, F. Chavanon, F. Miralles, C. Ravel and N. Ganzin for collecting the samples and two anonymous reviewers for their valuable suggestions.

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Partie 3 Utilisation des Fucales et des encorbellements à Lithophyllum byssoides dans les outils de gestion

Population dense en ceinture continue de Cystoseira amentacea à Saint-Raphaël en mai 2015. Photo © A. Blanfuné

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Certaines espèces de macrophytes sont considérées comme de bons descripteurs environnementaux. Les espèces concernées peuvent être soit des espèces pérennes et longévives qui représentent une certaine ‘mémoire’ environnementale, soit des espèces éphémères qui répondent assez rapidement aux changements de l’environnement dus à une perturbation. Par exemple, au sein du genre Cystoseira, certaines espèces dominent dans la zone infralittorale côtière. Ces espèces sont caractéristiques de zones non ou très peu polluées de Méditerranée et sont remplacées par des espèces moins sensibles lorsqu’il y a une perturbation.

Avant de se focaliser sur l’utilisation des macrophytes comme élément de qualité biologique dans les outils de gestion, les deux premiers chapitres vont se focaliser sur les Aires Marines Protégées (AMPs) et l’évolution de la diversité des fucales au sein d’une AMP anciennement mise en place. Dans le premier chapitre, un état de l’art des AMPs sur les côtes françaises méditerranéennes va être établi dans le but d’avoir une vision globale des différentes protections existantes et des zones qui sont réellement protégées.

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|Partie 3 - Chapitre 1

1. L’état de l’art des Aires Marines Protégées en Méditerranée française

1.1. Résumé

En 1983, Meinesz et al. (1983) ont établi un premier bilan exhaustif du nombre, de la surface et du statut des 17 aires marines protégées par au moins une interdiction spécifique de prélèvement, situées le long des 2 057 km de côtes françaises de la Méditerranée. En 2013, ce nombre s’élevait à 20 AMPs. Entre 1983 et 2013, la surface globale protégée par au moins une interdiction spécifique de prélèvement a progressé de 18 %, et de 28 % pour les zones de non prélèvement (NTZ, No Take Zones). Mais la situation est restée presque inchangée dans la zone comprise entre 0 et -50 m. Dans cette tranche bathymétrique, les surfaces cumulées des AMPs ne représentaient en 2013 que 3 % de la surface totale et seulement 1% pour les zones de non prélèvement (NTZ). En 2013, dans la zone la plus riche en biodiversité et la plus concernée par tous les types de prélèvement (zone entre 0 et -20 m), les AMPs concernaient 3,1 % de la surface totale, et les zones de non prélèvement (NTZ) moins de 1 %.

En 2013, une surveillance spécifique renforcée a été mise en place sur 71 % de la surface cumulée des AMPs (sur 42 % des zones de non prélèvement). C'est entre 0 et - 20 m que les efforts doivent se concentrer. La surveillance contre la pêche illégale n'existe que dans 6 AMPs sur les 20 en place. L’évolution de la situation au cours des 30 dernières années n'est pas en phase avec l'objectif fixé : si globalement on constate que depuis 1983 le nombre d'AMPs a augmenté, de même que leur surface globale, il faut déplorer une nette diminution de la protection de la zone 0-20m.

Tous ces critères descriptifs permettent surtout de constater que la situation est éloignée des objectifs d'Aichi pour la biodiversité (Plan stratégique 2011-2020 pour la biodiversité biologique), en particulier de l’objectif 11 du but Stratégique C (Améliorer l’état de la biodiversité biologique en sauvegardant les écosystèmes, les espèces et la diversité génétique) : ‘D'ici à 2020, au moins 17% des zones terrestres et d’eaux intérieures et 10% des zones marines et côtières, y compris les zones qui sont particulièrement importantes pour la diversité biologique et les services fournis par les écosystèmes, sont conservées au moyen de réseaux écologiquement représentatifs et bien reliés d’aires protégées gérées efficacement et équitablement et d’autres mesures de conservation effectives par zone, et intégrées dans l’ensemble du paysage terrestre et marin’. Des moyens très importants doivent être déployés pour mieux protéger la zone la plus convoitée par de multiples activités humaines : la zone littorale des 0/-20m.

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|Partie 3 - Chapitre 1

Ce chapitre a fait l’objet d’une publication dans Marine Policy ; une description des différents statuts de protection existants y est donnée. L’analyse et l’évolution sur 30 ans des surfaces protégées par tranche bathymétrique sont détaillées dans cet article. Ces résultats sont ensuite mis en rapport avec la législation européenne et les objectifs à atteindre.

1.2. Abstract

In 1983, Meinesz et al. (1983) provided an exhaustive survey of the number, surface area and status of the 17 marine areas protected by the banning of at least one type of fishing then in existence along the whole of the 2057 km French Mediterranean coastline. In 2013, there were 20 MPAs of this kind. Between 1983 and 2013, the overall surface area protected by the banning of at least one type of fishing increased by 18%, and no take areas by 28%. But the situation has remained virtually unchanged within the 0 to - 50 m zone. In this depth range, the total surface area with MPA status in 2013 only represented 3% of the total area and no take areas only 1%. The MPAs in the zone with the richest biodiversity and the most affected by all types of fishing (0 to - 20 m zone) only covered 3.1% of the total area in 2013, a drop of 9% over the past 30 years. Similarly, no take areas represented less than 1% of the total area between 0 and - 20 m. In 2013, intensified special surveillance is in operation for 71% of the total surface area of the MPAs (42% for the no take areas). Overall, these descriptive criteria show that the situation falls far short of the Aichi target (target no. 11 of the ten-year framework for action by all countries to save biodiversity presented at Aichi (Strategic Plan for Biodiversity 2011–2020): “By 2020, at least 10% of coastal and marine

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|Partie 3 - Chapitre 1

areas, especially areas of particular importance for biodiversity and ecosystem services, must be conserved through effectively and equitably managed./.systems” http://www.cbd.int/sp/targets/) and that a major effort is required in order to better protect the zone that is the primary target of a wide range of human activities: the 0/ - 20 m littoral zone.

1.3. Introduction

Many studies have highlighted the importance and the role of MPAs in fisheries management to maintain fish stocks and their associated habitats in an ecologically and economically sustainable way (Ward & Hegerl, 2003; Boudouresque et al., 2005; García-Charton et al., 2008; Ojeda- Martinez et al., 2007, 2011; Sala et al., 2012). The overfishing reported in all the coastal zones in the Mediterranean has caused extensive alterations to the coastal ecosystems: the proliferation of echinoderms, or of rarely fished herbivorous fishes, the impacts of overgrazing in the Cystoseira sp. forests (Ojeda-Martinez et al., 2007, 2011; García-Charton et al., 2008; Sala et al., 2012, Rife et al., 2013).

The historical record of the foundation of marine reserves along the 2 057 km of the French Mediterranean coast can be described in two parts. After an initial surge in the foundation of MPAs from 1963 to 1983 driven by the requirements of professional fishers organisations and of the ministry responsible for the environment, the situation remained fairly stable for the following 20 years. During this period, local proposals for MPAs ran into opposition from fisheries professionals, which felt that they were losing the areas where they could exercise their profession. The very positive impact of the existing marine reserves on fishing (especially in the vicinity of properly controlled no take areas) and a wealth of scientific research on the impact of reserves led the fishers to change their minds. During the years 1999-2013, six new reserves were set up, but that did not, in terms of the shallow water surface area (0-10 m depth), make up for the revocation of two reserves during the same period. The foundation (and revocation) of these MPAs was rather managed on an opportunistic basis by the local authorities, fishers organisations or managers of existing reserves (for extensions).

In 1983 an exhaustive survey of the MPAs protected by the banning of at least one type of fishing was published including the details of the surface areas covered (Meinesz et al., 1983). The 17 marine protected areas had administrative or legal status and were subject to a variety of regulations. These were managed or co-managed at national level – national park, natural reserve – or by the local authorities and associations of professional fishers. The levels of prohibition of fishing were variable: prohibition spearfishing, prohibition of recreational fishing and at least one no take area for each MPA. The level of policing was also variable: at the most basic level by the national security services (maritime police, armed forces, customs), in the best cases by both the

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|Partie 3 - Chapitre 1

security services and by sworn-in ofﬁcial wardens speciﬁcally employed by an MPA (Meinesz et al., 1983).

Thirty years later (in 2013), the same characteristics for the 20 MPAs protected by the banning of at least one type of fishing currently in operation are presented (Figures 1 and 2). These are still very heterogeneous with regard to the regulation and the administrative or legal status. To better illustrate the distribution of MPAs, the surface area of each MPA has been measured with a Geographic Information System, while distinguishing the 0/ - 10 m, - 10/20 m, - 20/- 50 m and > - 50 m depth zones. For each depth zone, for each MPA the surface area of no take zones, those with bans on spearfishing and those with prohibition of recreational fishing (including spearfishing) are reported.

The Aichi recommendations (Target no. 11) are based on a quantitative objective: “By 2020, at least 10% of coastal and marine areas must be conserved through effectively and equitably managed./.systems”. The data assembled for this study associated with the descriptive data for the whole of the French Mediterranean coastline (MEDAM data: Meinesz et al., 2013) provide a basis for assessing the current situation and future trends (rate of MPA surface area by depth zone). The situation so described can serve to assess the level of effort required to achieve the Aichi qualitative target, which recommends the integration of “areas of particular importance for biodiversity and ecosystem services” (the 0/ - 20 m zone is particularly concerned).

1.4. Material and methods

1.4.1. The selection of marine protected areas

Only the MPAs protected by a total ban on fishing (no take area) surrounded in certain cases by areas where one or several types of fishing are prohibited, are taken into account (Figure 2). In these MPAs, other measures of protection of the ecosystems are in operation: restricting anchoring, diving or navigation. The 17 MPAs described in 1983 meet these criteria. These are all spatially defined areas and have an administrative and legal status. These are in most cases subject to surveys of fish stocks and the state of ecosystems. They play a cultural role in the sense that they constitute a reserve that is necessary for the maintenance of traditional coastal fishing and recreational fishing since the fish stocks and the ecological equilibrium preserved in the MPA have a beneficial impact on an extensive area around the MPA (Ashworth & Ormond, 2004; Abesamis & Russ, 2005; Guidetti, 2006, 2007).

In 2009, the French authorities set up another kind of marine protected area in order to fulﬁl a European commitment. These areas, for example those dependent on the European Community

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|Partie 3 - Chapitre 1

Habitat directive (known as “Natura 2000”), are considered in France as marine protected areas whereas this is not the case in the other European countries with Natura 2000 zones on the Mediterranean coasts. Similarly, around certain marine areas that enjoy real protection, extensive adjacent areas have been delimited. These are considered administratively in France as being part of the central marine protected area. For all the Natura 2000 zones and the peripheral zones of the two national parks, there is no existing or planned regulation of the fishing and there is no specific regulation regarding the protection of a species or biotope. These are areas co-managed by the State and the local authorities to harmonise the various maritime activities by enforcing the regulations applicable to the whole of the coast, as in all the other MPA (restrictions concerning reclamations, navigation, anchoring and diving are specified). Thus, the purpose of most of the Natura 2000 zones to seawards of the French Mediterranean coast is to preserve the Posidonia oceanica seagrass beds. But the species is protected by legislation in the same way whatever the zone (with or outside Natura 2000 zones of other MPAs). For all these reasons and in order to compare the current situation with that of 1983, all the areas with the French administrative status of marine protected area that the other Mediterranean states do not consider as MPAs are excluded from our estimates.

This selection corresponds to the Italian definition of a marine protected area. In Italy, 29 marine protected areas have been set up with a single legal and administrative status based on the same model: a no take area surrounded by one or two ‘buffer’ areas where the prohibitions concern mainly recreational or industrial fishing (Di Franco et al., 2012; Ministero dell’Ambiente, 2015). For all these areas, spearfishing is banned for all users. This Italian MPA model is in phase with the protection of the biodiversity of Mediterranean coastal areas, the characteristic of which is to be densely populated with a very narrow continental shelf particularly exposed to very high pressure from a range of fishing activities whether professional (industrial or traditional) or recreational (angling or spearfishing). These criteria are also in phase with the qualitative objective of Aichi target no. 11, “coastal and marine areas must be conserved through effectively and equitably managed./.systems”. Similarly, we have excluded from our estimations the vast area of protection of cetaceans (87 500 km²) which extends between France and Italy and includes Corsica. The purpose of this international sanctuary known as the Pelagos Sanctuary is to protect the cetaceans. This exclusion is justified at international level as follows: “Single species protected areas such as shark sanctuaries may be recategorized as other types of spatial zoning. In other words, they will no longer be considered or counted as MPAs.”(IUCN, 2015).

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|Partie 3 - Chapitre 1

1.4.2. Descriptive survey of marine protected areas

The length of coastline protected This criterion provides a basis for describing the range and the size of the protected areas which extend as far as the shore and thus include the main and richest biotopes of the littoral (where all the benthic species associated with the phanerogams and macroalgae are situated). These are the areas that are the most exposed to the various anthropic activities that have an impact on species or biotopes (reclamations from the sea, mooring of boats, etc.). They are thus more difﬁcult to set up as doing so requires agreement between a wide range of stakeholders and users of the marine coastal domain. The coastline corresponding to several MPAs that have been set up offshore and which do not include the coastal shallow zones is therefore not taken into account.

The surface area concerned For each marine protected area, we give the overall surface area and the surface area of the following depth zones: 0/ - 10 m, - 10 m/ - 20 m, - 20 m/ - 50 m and > - 50 m. These distinctions are useful to assess the protected zone of the coast that is the richest in biodiversity (0/ - 10 m and - 10/ - 20 m), and which is also the most impacted by the various types of fishing (spearfishing, recreational fishing and professional fishing). The deeper zones (especially the > - 50 m zone), where the underwater vegetation is much more sparse (biodiversity and biomass) or non-existent, should be considered as areas that are less impacted by all types of fishing except professional fishing (below - 50 m, spearfishing is impossible).

The prohibition status For each MPA, the length of coastline and the surface area covered by the three levels of prohibition of fishing are given: spearfishing; spearfishing and recreational fishing; and all kinds of fishing (no take areas).

Zones where these fishing bans are not applied for all users are not included (zones where personal fishing authorisations may allow the beneficiaries to practice one type of fishing within a zone where it is prohibited for others are not taken into account).

The application at sea of these prohibitions is managed in a different way depending on the status of the MPA. At the very least, it is the national security services that are responsible for policing, although this is not considered a high priority mission; at the best, certain MPAs have their own policing system: the sworn in wardens also have a preventative role. Only by effective prevention and policing can a reserve effect be achieved.

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|Partie 3 - Chapitre 1

Mode of acquisition of data In 1983, these data were obtained manually (Meinesz et al., 1983). For the present survey, all the surface area calculations have been performed using the database (ArcGis10) with Spatial Analyst tools (GISs). The perimeters chosen are those deﬁned by the GPS references of the initial founding legislation. The length of coastline was measured at 1/10,000 scale.

1.4.3. Estimation of the situation with regard to the achievement of Aichi target no. 11

To estimate the overall percentage of the coastal areas beneﬁt- ting from protection, the MEDAM data (Meinesz et al., 2013) are used which cover the whole of the French Mediterranean coast with measurements of the coastline (measured on 1/10 000 scale maps) and the overall surface areas. Protection rates for the whole of the French Mediterranean coast can thus be calculated for each depth zone.

1.5. Results and discussion

With a small number of MPAs initially and few major changes for the past 30 years, this study shows that the situation has remained stable overall; the addition or removal of one or two large zones could indeed potentially change the overall outcomes. Nevertheless, we show that there has recently been a tendency to favour the regulation of deep water zones (as for example in the latest national park set up near Marseille), which is easier to negotiate with users of the sea than the protection of shallow waters (0-20 m) that are those most sought after by all ﬁshers. Tables 1-4 give all the characteristics of the coastal marine protected areas taken into account for the whole of the French Mediterranean coast (Figures 1 and 2).

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Figure 1. MPAs on the French Mediterranean coast in 2013. Numbers refer to the situation for MPAs on Tables 1 to 4. N°17 to N°22: MPA with special surveillance. N°13 and 15 MPAs existing in 1983 annulled during the period 1983–2013.

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Figure 2. Map of the 20 MPAs along the French Mediterranean coast in 2013 with levels of protection. Numbers refer to the situation for each MPA in Tables 1-4 and Figure 1. Red: no take areas. Dark blue: recreational fishing and spearfishing prohibited for all users. Light blue: only spearfishing prohibited for all users (other recreational fishing with or without restrictions for some users). Very light blue: area with no prohibition. Dotted lines: global administrative delimitations of MPAs

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|Partie 3 - Chapitre 1

Table 1. No take areas in 1983 of the MPAs then in operation off the French Mediterranean coast. PACA = Administrative region of Provence- Alpes-Côte d'Azur, LR = Administrative region of Languedoc-Roussillon, Corsica = Administrative region of Corsica. Special Surveillance ¼ areas with wardens employed by the MPA. Perennial status = MPAs founded on a permanent basis (the remainder are subject to administrative renewal every 5 years, which has been done regularly since 1983 with the exception of two cases (the MPAs of Tiuccia-Sagone - no.13- and Ventilègne - no.15-). Numbers refer to the situation for each MPA on the maps (Figures 1 and 2)

1983 Special Perennial Length of No take areas Surface area (ha) N° Region MPA Surveillance Status Coastline (km) 0/-10 m -10/-20 m -20/-50m 0/-50 m > 50m Total 1 PACA Roquebrune-Cap-Martin - - 0.8 9.0 10.0 25.0 44.0 - 44.0 2 PACA Beaulieu-sur-Mer - - - - - 21.0 21.0 3.0 24.0 4 PACA Golfe-Juan - - - - 1.0 48.7 49.7 - 49.7 8 Corse Bastia (Sisco) - - - - - 160.1 160.1 700.0 860.1 9 Corse Saint-Florent - - 6.9 128.0 150.8 376.0 654.8 1 748.0 2 402.8 10 Corse Ile Rousse - - 0.5 2.0 5.0 105.8 112.8 773.0 885.8 11 Corse Calvi - - 1.9 12.0 4.0 76.0 92.0 1 200.0 1 292.0 12 Corse Piana – Porto - - 3.3 38.0 30.0 74.9 142.9 302.1 445.0 13 Corse Tiuccia Sagone Cargèse - - 2.2 60.8 113.3 190.8 365.0 953.5 1 318.5 14 Corse Propriano - - 6.1 71.0 58.0 166.0 295.0 338.0 633.0 15 Corse Ventilègne - - 15.4 381.8 233.1 362.6 977.5 33.4 1 010.9 16 Corse Porto-Vecchio ------1 372.2 1 372.2 17 PACA Port-Cros + + 28 24.7 3.0 0.1 27.9 - 27.9 19 PACA Côte Bleue + + 2 43.0 65.0 78.0 186.0 - 186.0 20 L.-R. Cerbere-Banyuls + + 7 15.0 15.0 40.0 70.0 - 70.0 21 Corse Scandola + + 25.5 13.0 26.0 48.0 87.0 35.0 122.0 22 Corse Bouches de Bonifacio + + 66.4 273.0 242.0 554.0 1 069.0 58.0 1 127.0 Total 166 1 071.4 956.2 2 327.0 4 354.5 7 516.2 11 870.7

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|Partie 3 - Chapitre 1

Table 2. Selective protection in MPAs in operation along the French Mediterranean coast in 1983 (areas with prohibition of spearfishing only and areas of prohibition of all recreational fishing including spearfishing). Numbers refer to the situation for each MPA on the maps (Figures 1 and 2)

1983 Only spearfisching prohibited Prohibition of all recreational fishing (including spearfishing)

Surface area (ha) Surface area (ha)

N° Region MPA 0/-10 m -10/ -20m -20/ -50m 0/-50 m > 50m Total 0/-10 m -10/-20 m -20/ -50m 0/ -50 m > 50m Total

17 PACA Port-Cros 28 84 424 536 135 1207 80 118 173 371 194 565

19 PACA Côte Bleue ------

20 L.-R. Cerbere-Banyuls ------50 61 350 461 92 554

21 Corse Scandola ------54 115 256 425 243 668

22 Corse Bouches de 1 509 1 418 5 299 8 226 3 985 20 437 ------Bonifacio

Total 1 537 1 502 5 723 8 762 4 120 21 644 184 294 779 1 257 530 1 787

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|Partie 3 - Chapitre 1

Table 3. No take areas in 2013 in the 20 MPAs then in operation off the French Mediterranean coast. PACA = Administrative region of Provence- Alpes-Côte d'Azur, LR = Administrative region of Languedoc-Roussillon, Corsica = Administrative region of Corsica (Figures 1 and 2). Special Surveillance = areas with wardens employed by the MPA. Perennial status = MPAs founded on a permanent basis (the remainder are subject to administrative renewal every 5 years). Numbers refer to the situation for each MPA on the maps (Figures 1 and 2).

2013 Special Perennial Length of No take areas Surface area (ha) N° Region MPA Surveillanc Status Coastline 0/-10 m -10/-20 m -20/-50m 0/-50 m > 50m Total 1 PACA Roquebrune-Cap-Martin - - 0.8 9 10 26 45 - 45 2 PACA Beaulieu-sur-Mer - - - - - 21 21 3 24 3 PACA Cagnes-sur-Mer - - 0.3 8 1 - 9 - 9 4 PACA Golfe-Juan - - - - 2 49 50 - 50 5 PACA Cap Roux - - 10.0 41 58 197 296 152 448 6 PACA La Londe-les-Maures - - 0.3 3 - - 3 - 3 7 PACA Marseille (Prado) - - - - 3 218 221 221 8 Corse Bastia (Sisco) - - - - - 160 160 701 861 9 Corse Saint-Florent - - 6.9 129 151 377 656 1 749 2 405 10 Corse Ile Rousse - - 0.5 3 6 106 115 774 889 11 Corse Calvi - - 1.9 13 5 76 94 1 200 1 294 12 Corse Piana – Porto - - 3.3 38 30 75 144 302 446 14 Corse Propriano - - 6.1 72 58 166 297 338 635 16 Corse Porto-Vecchio ------1 506 1 506 17 PACA Port-Cros - - 34.5 35 20 36 92 23 206 18 PACA Calanques Marseille + + 18.4 75 144 755 974 3 658 5 607 19 PACA Côte Bleue + + 2.0 97 64 194 295 - 590 20 L.-R. Cerbere-Banyuls + + 7.0 15 15 40 70 - 70 21 Corse Scandola + + 25.5 13 26 49 88 36 124 22 Corse Bouches de Bonifacio + + 66.4 273 243 555 1 071 59 1 130 Total + + 183.8 765 838 3 099 4 701 10 500 15 202

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|Partie 3 - Chapitre 1

Table 4. Selective protection for MPAs in operation along the French Mediterranean coast in 2013 areas with prohibition of spearfishing only and areas of prohibition of all recreational fishing including spearfishing). Numbers refer to the situation for each MPA on the maps (Figures 1 and 2).

2013 Only spearfisching prohibited Prohibition of all recreational fishing (including spearfishing)

Surface area (ha) Surface area (ha)

N° Region MPA 0/-10 m -10/ -20m -20/ -50m 0/-50 m > 50m Total 0/-10 m -10/-20m -20/ -50m 0/ -50 m > 50m Total

17 PACA Port-Cros 38 121 574 733 161 1 626 81 119 174 374 194 568

18 PACA Calanques ------1 245 1 245

19 PACA Côte Bleue ------

20 L.-R. Cerbere-Banyuls - - - - - 50 61 350 461 92 554

21 Corse Scandola ------54 115 256 425 243 668

22 Corse Bouches de 1 509 1 418 5 299 8 226 3 985 20 437 ------Bonifacio

Total 1 547 1 539 5 873 8 959 4 146 22 063 185 295 780 1 260 1 775 3 035

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|Partie 3 - Chapitre 1

1.5.1. Number of MPAs

In 1983, 17 MPAs were in operation along the 2057 km of the French Mediterranean coast. In 2013, 20 MPAs were in operation. The reasons behind the creation or annulment of MPAs over the past 30 years have been opportunistic (no coordination, no targets): - national-level decision to extend the Parc National de Port-Cros as far as the vicinity of the island of Porquerolles (of which much of the terrestrial part belongs to the state);

- national and regional level decision to set up a marine and terrestrial National Park outside Marseille (Parc National des Calanques); - regional decision (Corsica) to assemble several separate protected areas (the Cerbicale islands, the Lavezzi archipelago and the no take areas of Bonifacio and Porto Vecchio) into one large area (the natural reserve of Bouches de Bonifacio), contiguous with the Italian National Park of La Maddalena;

- local objective and agreement to set up a protected area under the aegis of professional ﬁshers and scientists at Saint-Raphaël (Cap-Roux);

- objective of a mayor and a local authority (Conseil Général) with the consent of professional ﬁshers at Cagnes-sur-Mer, La-Londe-les-Maures and Marseille (Le Prado); - objective of local ﬁshers to annul the no take areas of Tiuccia-Sagone and Ventilègne, which were not observed strictly enough (Corsica).

1.5.2. Level of surveillance

To achieve a high level of biodiversity and a significant reserve effect within these MPAs, it is necessary to ensure special surveillance to prevent illegal fishing (Guidetti et al., 2008; Di Franco et al., 2009). The forces deployed for the purpose of surveillance by the national authorities (maritime police, armed forces, customs), which have the authority to take action against anyone contravening the regulations, are deployed throughout the territorial waters and are thus not effective to ensure adequate surveillance specifically for the MPAs. For the 17 MPAs identified in 1983, only 4 benefit from specific additional surveillance (sworn-in wardens employed by the management of the MPA). These wardens also play a useful role in prevention and in providing information. In 2013, 6 MPAs (out of 20) have this kind of special surveillance with numbers of wardens that are sometimes inadequate with regard to the extent of the areas under surveillance.

342

|Partie 3 - Chapitre 1

1.5.3. Length of coastline under protection

The length of coastline off which an area is under protection by means of bans on ﬁshing has increased by 11% (1983: 166 km; 2013: 184 km). Almost 9% of the littoral zone along the French Mediterranean coast now enjoys protection measures. However, for the whole of the French Mediterranean coast, the length of coastline under protection remains inferior to the length of coast that has been built over by the construction of reclamations: 228 km artiﬁcialised by the construction of 979 reclamations (harbours, dykes, man-made beaches, etc.) (Meinesz et al., 2013).

1.5.4. Total area of MPAs

The total area of zones protected by the prohibition of at least one form of ﬁshing (for all depth zones) increased over the 30 year period by 18%.

In 1983, 26 539 ha were protected by the prohibition of at least one type of ﬁshing (including 16 202 ha subject to special surveillance).

In 2013, 31 341 ha were protected by the prohibition of at least one type of ﬁshing (including 22 506 ha subject to special surveillance). But the situation has remained virtually unchanged in the 0 to - 50 m depth zone for the whole of the 2 057 km of the French Mediterranean coast (498 799 ha). Within this depth zone, the total area of MPAs in 1983 was 14 374 ha and 14 920 ha in 2013, or 3% of the total area between 0 and - 50 m. Considering the total surface area of zones protected by the banning of at least one kind of ﬁshing by depth zone, a negative trend is apparent between 1983 and 2013 in the 0/ - 20 m zone: - between 0 and - 10 m, 2 792 ha in 1983 and 2 496 in 2013, or a decline of 10.6%. In 2013, that represents 3.1% of the total surface area for this depth zone along the 2 057 km of the French Mediterranean coast (80 723 ha); - between - 10 and - 20 m, 2 752 ha in 1983 and 2 672 ha in 2013, or a decline of 3%. In 2013, that represents 3.1% of the total surface area for this depth zone (88 046 ha); - between - 20 and - 50 m, 8 829 ha in 1983 and 9 752 ha in 2013, or an increase of 10.5%. In 2013, that represents less than 3% of the total surface area for this depth zone (330 030 ha); - and >-50 m 12 170 ha in 1983 and 16 421 ha in 2013, or an increase of 35%.

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|Partie 3 - Chapitre 1

1.5.5. Total surface area of no take areas

The total surface area of no take areas (for all depth zones) increased over the 30 year period by 28%. In 1983, 11 870 ha of no take area (including 1 540 ha under special surveillance); and in 2013, 15 202 ha of no take area (including 6 367 ha under special surveillance).

However, the surface area of no take areas (all ﬁshing prohibited) mainly increased in the deepest zones (>20 m):

- between 0 and - 10 m, 1 071 ha in 1983 and 765 ha in 2013, or a decline of 28.5%. In 2013, that represents 0.9% of the total surface area for this depth zone along the 2 058 km of the French Mediterranean coast (80 723 ha); - between - 10 and - 20 m, 956 ha in 1983 and 838 ha in 2013, or a decline of 12.4%. In 2013, that represents 0.95% of the total surface area for this depth zone (88 046 ha); - between - 20 and - 50 m, 2 327 ha in 1983 and 3 099 ha in 2013, or an increase of 33.2%. In 2013, that represents less than 1% of the total surface area for this depth (330 030 ha); - between 0 and - 50 m, 4 368 ha in 1983 and 4 702 ha in 2013, or an increase of 7.6%. In 2013, that represents less than 1% of the total surface area for this depth zone (498 799 ha); - and > 50 m 7 516 ha in 1983 and 10 500 ha in 2013, or an increase of 39.6%. Between 0 and - 20 m, the surface area of no take areas under surveillance by specially appointed wardens in 2013 was 962 ha, or 0.57% of the total surface area for this depth zone (168 769 ha). The most important anthropogenic factor of habitat loss in Mediterranean Sea is enhanced by, urban and tourist waterfront developments, port constructions, beach replenishments and other interventions for shoreline stabilisation (Airoldi & Beck, 2007). In the shallow water zone of the French coasts (0/- 20 m), 5 112 ha had been destroyed by construction or enclosure by 979 coastal redevelopment projects (harbours, dykes, man-made beaches, etc.) (Meinesz et al., 2013). This represents an area 3 times greater than that of the highly protected areas (no take zones) situated within the same depth range of the same zone. Similarly, concerning the surface area of no take areas under special surveillance, it is 5 times less (962 ha between 0 and - 20 m) than the surface area destroyed or enclosed within the same depth range.

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|Partie 3 - Chapitre 1

1.6. Conclusion

The ten-year framework for action by all countries to save biodiversity presented at Aichi (Strategic Plan for Biodiversity 2011–2020), and in particular target no. 11 (“ by 2020, at least 10% of coastal and marine areas, especially areas of particular importance for biodiversity and ecosystem services, must be conserved through effectively and equitably managed./.systems”) should be adapted to the specificities of the Mediterranean (densely populated coastal areas, intensive inshore fishing and very narrow continental shelf). This will require: - the introduction of real marine protected areas with the prohibition of at least one type of fishing (with at least one no take area), like the 29 that already exist in Italy, and in France the 17 identified in 1983 and the 20 in operation in 2013, - effective special surveillance of protected areas with a sufficient number of wardens in relation to the extent of the area to be policed, - appropriate distribution of the protected areas by depth range, with priority given to the littoral zone where the marine phanerogams and macroalgae develop (mainly between 0 and - 20 m): this is both the most important zone in terms of biodiversity and ecosystem services and the area most exposed to all kinds of fishing (especially spearfishing).

If all these criteria, which might guarantee the proper preservation of the species and ecosystems of the littoral, are taken into account, the situation along the 2 057 km of the French Mediterranean coast is still a long way short of the international objectives proposed at Aichi, in particular for the zone that is the richest in biodiversity. It is on the zone between 0 and - 20 m that efforts must be focused: for this depth zone, only 3% is protected by an MPA and 1% by a no take area. Surveillance against illegal ﬁshing also needs to be reinforced (it is only in force in 6 of the 20 MPAs in operation). The trends over the past 30 years are not in phase with the targets that have been ﬁxed: if overall since 1983 the number of MPAs and their total surface area have increased, the marked decline in the protection of the 0/ - 20 m depth zone is to be deplored.

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2. L’évolution de la diversité de Cystoseira et de Sargassum au sein d’un parc national marin

2.1. Résumé

Le chapitre précédent nous a montré qu’une faible surface des petits fonds marins côtiers est protégée par des AMPs. Même si les surfaces sont faibles, est-ce que cette protection a un rôle bénéfique sur les communautés de Fucales. L’évolution de la diversité des forêts de Cystoseira et de Sargassum, est-elle influencée par la protection engendrée par une aire marine protégée ? Nous avons considéré le cas de Port-Cros (PNPC), premier Parc national marin créé sur le littoral français méditerranéen et deuxième plus ancien parc national marin de Méditerranée. Il y a un peu plus de 50 ans, en 1963, le Parc National de Port-Cros (PNPC) a été créé autour de l’archipel de Port-Cros ; en 2012, il a été étendu à l’île de Porquerolles et à une vaste AMA (Aire Marine Adjacente). L’étude de l’évolution des populations de Fucales autour de l’archipel de Port-Cros, l’un des ‘cœurs’ du PNPC, bénéficiant d’une réelle surveillance, a été réalisée afin de rechercher le rôle que les AMPs peuvent jouer pour la conservation des peuplements de macrophytes. En effet, dans cette zone, les perturbations liées à l’homme sont très faibles et la réglementation est respectée. Les Fucales (Phaeophyceae, règne des Stramenopiles) constituent des ingénieurs d’écosystèmes et édifient des forêts sous-marines. Elles régressent à l’échelle mondiale. En Méditerranée, il a été montré que de nombreuses espèces de Cystoseira et de Sargassum sont localement éteintes, ou fonctionnellement éteintes (i.e. ne constituent plus de forêts), y compris dans des Aires Marines Protégées (AMPs). Nous avons comparé la diversité et l’abondance des Fucales autour de l’archipel de Port-Cros (Parc national de Port-Cros, PNPC) avant la création du PNPC (1963), entre 1963 et 2005 (données historiques), et entre 2005 et 2007 (dans le cadre d’une exploration exhaustive de l’archipel.

Autour de Port-Cros (cœur du PNPC), entre la surface et 50 m de profondeur, 3 taxons (C. amentacea, C. compressa subsp. compressa et S. acinarium) ont été signalés avant 1963, 10 entre 1963 et 2005 et 17 en 2005-2007, soit 15 taxons de Cystoseira (C. amentacea, C. barbata, Cystoseira brachycarpa var. brachycarpa, C. compressa subsp. compressa, Cystoseira compressa subsp. pustulata, C. crinita, C. elegans, C. foeniculacea f. foeniculacea, C. funkii, C. jabukae, C. sauvageauana, C. spinosa var. spinosa, C. spinosa var. compressa, C. spinosa var. tenuior et C. zosteroides), et 2 taxons de Sargassum : (S. acinarium, S. vulgare). Par rapport aux données historiques, quatre d’entre eux, C. elegans, C. funkii, C. spinosa var. tenuior et C. compressa var. pustulata, sont signalés pour la première fois à Port-Cros.

Contrairement aux observations faites dans d’autres localités en Méditerranée, les populations de Fucales au sein du Parc National de Port-Cros sont très diversifiées et stables au cours du temps. Il serait naïf de conclure à un accroissement de la diversité taxonomique des Fucales dû à la création du PNPC, à la qualité de sa gestion et à l’efficacité des mesures de protection qui y sont mises en œuvre. Cet accroissement de la diversité spécifique résulte simplement d’une

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augmentation de l’intérêt scientifique pour les fucales et d’une intensification de l’effort de prospection. Par contre, la relative stabilité des populations de la majorité des espèces qui contraste avec les régressions massives observées sur le continent, est sans doute en partie liée à l’isolement de l’archipel mais aussi à la gestion des activités humaines mise en place depuis la création du parc (préservation des habitats, traitement des eaux usées, gestion de la pêche, du mouillage et de la plongée). Depuis la création du parc, seules certaines populations de C. brachycarpa var. brachycarpa ont régressé, avec une diminution drastique de la répartition verticale de l’espèce entre 1 et 10m de profondeur, en raison de la prolifération des herbivores favorisée par la doctrine de protection du parc national. Identifier les bonnes mesures de gestion qui ont permis au Parc national de Port-Cros de réussir là où d’autres AMPs ont échoué, constitue une perspective de recherche intéressante.

Ce chapitre a fait l’objet d’une publication dans Cryptogamie, Algologie, dans laquelle sont détaillées la distribution historique et actuelle des populations de Cystoseira et de Sargassum autour de l’archipel de Port-Cros et l’évolution des populations depuis la création du Parc national de Port-Cros.

2.2. Abstract

Fucales (Phaeophyceae, kingdom Stramenopiles) are ecosystem engineers and canopy forming seaweeds that are dramatically declining worldwide. In the Mediterranean Sea, Cystoseira spp. and Sargassum spp. have been shown to be locally extinct or locally functionally extinct, i.e. no longer forest forming, even in some Marine Protected Areas (MPAs). The patterns of change in the diversity and abundance of Fucales taxa within the Port-Cros Archipelago (Port-Cros National Park; PCNP) was studied by comparison of recent data (2005 to 2007) with previous data in order to measure the effects of protection since the creation of the park in 1963. Three taxa were reported before 1963, 10 between 1963 and 2005 and 17

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between 2005 and 2007. Considering the biology of the species listed and the distance from the coast of the Port-Cros Archipelago, it is unlikely that this increase in species richness has resulted from colonisation events through the implementation and enforcement of effective protection of the area but is rather due to an increase in sampling effort. In contrast to other Mediterranean areas, the populations of Fucales are still highly diversified and stable. Only one species, C. brachycarpa var. brachycarpa, has declined in the 1-10-m depth zone in relation to the proliferation of herbivorous species, possibly enhanced by the PNPC conservation strategy. The overall good conservation of Fucales populations of the PCNP is probably the result of the absence of habitat destruction, high seawater quality and the regulation of human activities (fishing, tourism, diving).

Relative stabilité de la diversité des forêts de Cystoseira et de Sargassum dans le deuxième plus ancien parc national marin de Méditerranée, Port-Cros.

Les Fucales (Phaeophyceae, règne des Stramenopiles) constituent des ingénieurs d’écosystèmes et édifient des forêts sous-marines. Elles régressent à l’échelle mondiale. En Méditerranée, il a été montré que de nombreuses espèces de Cystoseira et de Sargassum sont localement éteintes, ou fonctionnellement éteintes (i.e. ne constituent plus des forêts), y compris dans des Aires Marines Protégées (AMPs). L’évolution de la diversité de de l’abondance des taxons de Fucales autour de l’archipel de Port-Cros (Parc national de Port-Cros, PNPC) a été étudiée depuis la création du PNPC en 1963. Trois taxons ont été signalés avant 1963, 10 entre 1963 et 2005 et 17 en 2005-2007. Compte tenu de la biologie des espèces recensées et de la distance de Port-Cros à la côte, il est peu probable que cette augmentation de la richesse spécifique soit le résultat d’événements de colonisation dus à la mise en place et au respect des mesures de protection du parc ; elle traduit plutôt une augmentation de l’effort de prospection. Contrairement à d’autres régions méditerranéennes, les populations de Fucales sont encore hautement diversifiées et stables à Port-Cros. Seulement une espèce, Cystoseira brachycarpa var. brachycarpa, a décliné entre 1 et 10 m de profondeur en raison de la prolifération des herbivores, peut-être favorisée par la politique de gestion du parc national. Le bon état de conservation général des populations de Fucales du PNPC résulte probablement de l’absence de destruction d’habitats, de la bonne qualité des eaux et de la régulation des activités humaines (pêche, tourisme, plongée).

2.3. Introduction

Marine forests constitute the largest biogenic structures found in benthic marine systems of the world’s cold-water and temperate coastal habitats (Dayton, 1985; Steneck et al., 2002). Kelp (Laminariales) and fucoid (Fucales) forests (Phaeophyceae, kingdom Stramenopiles; see Boudouresque, 2015) are the ecosystem engineers of these marine forests. These long-lived

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primary producers are among the most productive species worldwide (Steneck et al., 2002); they provide a wide range of ecosystem goods and services, supporting major economic activities (e.g. fisheries, algal harvesting, SCUBA diving). They host a considerable number of species but when disturbed, most of the engineer species have a very slow natural recovery rate (Steneck et al., 2002; Schiel & Foster, 2006). Like other coastal ecosystems, kelp and fucoid forest are highly impacted due to the cumulative effects of increasing human pressure (e.g. destruction of habitats, pollution, non-indigenous species, overfishing, coastal aquaculture and global warming). Different forms of stress act over time and in unison, with a possible synergistic effect, on species, ecosystems and their ability to deliver ecosystem services (e.g. Worm et al., 2006; Halpern et al., 2008; Waycott et al., 2009). The decline of kelp and fucoids is a worldwide phenomenon directly or indirectly resulting from human activities (Steneck et al., 2002; Diez et al., 2003; Helmuth et al., 2006; Worm & Lotze, 2006; Airoldi & Beck, 2007; Hawkins et al., 2008; Fujita, 2010; Wernberg et al., 2010; Schiel, 2011; Lamela-Silvarrey et al., 2012; Raybaud et al., 2013; Filbee-Dexter & Scheibling, 2014; Thibaut et al., 2015c). Some taxa have been driven to regional extinction (Thibaut et al., 2005; Coleman et al., 2008; Phillips & Blackshaw, 2011) or are threatened by climate warming that might drive them toward areas where retreat is impossible (Wernberg et al., 2011b). These impacts are leading to shifts in habitat structure from a state with canopy forming species to alternative states, in the worst case to barren grounds composed of filamentous and encrusting species (Micheli et al., 2005; Connell et al., 2008; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010; Sala et al., 2012; Filbee-Dexter & Scheibling, 2014), with flow-on effects on adjacent communities (coralligenous habitats, soft substrates, seagrass meadows) (Bishop et al., 2010). In the Mediterranean Sea, Fucales of the genus Cystoseira C. Agardh and Sargassum C. Agardh are habitat-forming species dominating several assemblages from the littoral fringe down to the lower sublittoral zone (Feldmann, 1937a; Molinier, 1960; Pignatti, 1962; Verlaque, 1987a; Ballesteros, 1988, 1990a, 1990b; Giaccone et al., 1994). Their zonation depends on different environmental conditions (light, temperature, hydrodynamics and grazing) (Sauvageau, 1912; Ollivier, 1929; Vergés et al., 2009). Loss of Mediterranean fucoid macroalgae has been reported throughout the Mediterranean caused by habitat destruction, eutrophication and overgrazing by herbivores, leading to a shift to lesser structural complexity, such as turf-forming, filamentous or other ephemeral seaweeds or barren grounds where sea urchin density is a driver of habitat homogenization (Munda, 1974, 1982, 1993; Thibaut et al., 2005; Devescovi & Iveša, 2007; Airoldi et al., 2008; Falace et al., 2010; Fraschetti et al., 2011; Orfanidis et al., 2011; Giakoumi et al., 2012; Sala et al., 2012; Tsiamis et al., 2013; Bianchi et al., 2014; Templado, 2014; Thibaut et al., 2015c). Since the beginning of the 1960's, about 100 Marine Protected Areas (MPA) have been set up in the Mediterranean Sea (Abdulla et al., 2009); these MPAs have distinct status and most have a rather low level of protection (Fenberg et al., 2012; Meinesz & Blanfuné, 2015). The Port-Cros National Park (PCNP; Mediterranean Sea, France) is among the few effectively enforced MPAs. Furthermore, it is among the oldest MPAs in the Mediterranean, with the National Park of Mljet (Croatia), founded respectively in 1963 and 1960 (Abdulla et al., 2008; Cadiou et al., 2009; Barcelo & Boudouresque, 2012; Micheli et al., 2013). It is reasonable to

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think that ~50 years of effective protection of the Port-Cros Archipelago has resulted in either the good state of conservation or the recovery of the weakest conservation points of the Cystoseira and Sargassum populations. In order to test these hypotheses, we compared a comprehensive set of historical data (herbaria, distribution records and maps) collected since the 19th century with extensive field surveys carried out between 2005 and 2007.

2.4. Material & Methods

2.4.1. Study site

The Port-Cros National Park (PCNP) is located in the south of France (eastern Provence, Mediterranean Sea) and was founded in 1963. It was then restricted to the Port-Cros Archipelago: the islands of Port-Cros and Bagaud and two islets, La Gabinière and Le Rascass (Figure 1). The Port-Cros Archipelago is located at 8.4 km off the continental coast. The marine part of the PNPC was then constituted by a 600-m wide strip off the coast of the islands and islets (~1 300 ha). This study concerns only the area of the Port-Cros National Park as defined in 1963. Port-Cros Island is the only inhabited part of the PCNP, with ~30 permanent residents in winter, ~300 residents in summer. In addition, ~300 000 persons visit the Port-Cros Archipelago every year, either on board mooring leisure boats or via the ferry services. In the Port-Cros Archipelago, strict surveillance and control of human activities has been established: preservation of natural habitats, sewage treatment, prohibition of spear-fishing and recreational fishing, limitation of professional fishing activities with a ban on trawling and strict guidelines for SCUBA-diving and anchoring (Augier et al., 1971a, 1975; Augier & Boudouresque, 1973; Boudouresque, 1976; Musard & Poulain, 2000; Cadiou et al., 2009 Blayac et al., 2012). By 2012, the limits of the PCNP had been considerably extended (Barcelo & Boudouresque, 2012; Barcelo et al., 2013; Gérardin, 2012; Boudouresque et al., 2013). The present study only concerns the historical core of the PNPC, i.e. the Port-Cros Archipelago.

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Figure 1. Location of the study site, the Archipelago of Port-Cros

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2.4.2. Compilation of historical data

In order to draw up an inventory of species, with their location and abundance, we used all available data from peer-reviewed and grey literature and vouchers held in herbaria, which are an exceptional source of data, providing a basis for checking the identification of the specimens. We directly checked 3 821 herbaria specimens (no scans) deposited in the following herbaria (names after Index Herbariorum): AV: The Muséum d'Histoire Naturelle d’Avignon; Herbarium Requien, Herbarium Bouchet. HCOM: The herbaria held at Aix-Marseille- University; Herbarium P. and H. Huvé, Herbarium Saint-Charles, Herbarium Thibaut, Herbarium M. Verlaque. MPU: The herbaria held at the University of Montpellier 2; Herbarium Flahault, Herbarium Général, Herbarium Raphélis. Musée Océanographique of Monaco (not indexed); Herbarium Aguesse, Herbarium Mouret, Herbarium Prince Albert I. NICE: The Muséum d'Histoire Naturelle de Nice; Herbarium Camous, Herbarium Algues Marines tome III, Herbarium Algues vertes 1890-1910. Nice-Sophia Antipolis University (not indexed); Herbarium Meinesz. TLON: The Muséum d'Histoire Naturelle de Toulon. PC: The Muséum National d'Histoire Naturelle (MNHN) in Paris; Carnet de récolte de Feldmann, Herbarium Bory de Saint-Vincent, Herbarium B. de Reviers, Herbarium J. Feldmann, Herbarium Général, Herbarium Lamouroux, Herbarium Leprieur in Herbarium Cosson, Herbarium Magne, Herbarium Montagne, Herbarium Sauvageau, Herbarium Thuret. VTA: The Botanical Garden of Villa Thuret in Antibes: a recently rediscovered collection of vouchers collected by Gustave Thuret and Edouard Bornet in the 19th century.

2.4.3. Field surveys

Several field surveys were carried out between 2005 and 2007 during the maximum development of the Cystoseira and Sargassum species (spring to autumn, according to the taxon).

Special attention was paid to C. amentacea, which thrives close to mean sea level, at less than 1 m depth, and can therefore be extensively mapped. In May 2007, 100% of the rocky coast was explored and mapped. Populations were drawn on black and white A3 format aerial photographs from the IGN (French National Institute of Geographical and Forest Information: BD Ortho). The scale was 1:2 500. Three observers carried out the survey on board a small boat (length 5 m) moving at low speed (3 to 6 km h-1) a few meters from the shore. Cystoseira amentacea populations were recorded within 50-m stretches of shoreline, according to 4 classes (2007): C0 =absence, C1 = scattered individuals, C2 = abundant patches of dense stands, C3 = almost continuous to continuous belts.

For the other species and to optimise the surveys, we used maps of the habitats, from the sea surface down to 50 m depth (Belsher et al., 2005). Between the shallow reef habitats (usually less than 5 m depth and close to the shoreline) and the deep ones, most of the area is occupied by Posidonia oceanica (Linnaeus) Delile seagrass meadows and soft substrates unsuitable for Fucales species. For shallow water species, snorkelling was used to extensively survey 100 %

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of the reef habitats of Port-Cros Archipelago, so that no surface area escaped observation. In the deep areas down to 40 m depth, scuba diving was used; dives were focused on locations where Fucales were recorded in the past and on all the hard bottom habitats suited to harbouring Fucales, together with the surrounding areas. It is worth noting that deep water suitable habitats only account for a limited surface area. Locations hosting Cystoseira or Sargassum species were geo-localised as points and the abundance of species of interest was visually estimated: absent, isolated individuals, scattered population and dense population. Species were identified in the field if possible. Doubtful specimens were collected and identified in the laboratory, using appropriate bibliography (e.g. Sauvageau, 1912; Hamel, 1931-1939; Ercegović, 1952; Gómez-Garreta et al., 2001; Cormaci et al., 2012). Vouchers are deposited in Thibaut Herbarium (HCOM), held at the Mediterranean Institute of Oceanography of Aix-Marseille University. We surveyed the whole shoreline with special attention to the locations sampled by previous phycologists.

2.4.4. Analyses of temporal changes

The changes over time (past and present distribution) were analysed on a GIS (Geographical Information System) database (ArcGis10®) with Spatial Analyst tools. Each past or present location was geo-localised. All historical maps were digitalized to fit the same coastal line used for the present distribution (scale 1:2 500).

2.5. Results

Historical data before the 1960s are very fragmented and scarce. Since the foundation of the PCNP, the marine vegetation, with information on Fucales distribution, has been mapped in detail in the Port-Cros Archipelago (Pérès & Picard, 1963; Augier & Boudouresque, 1967, 1969b, 1970a, 1970b; Augier et al., 1971a; Augier & Boudouresque, 1974, 1975; Coppejans & Boudouresque, 1975; Augier & Boudouresque, 1976a, 1976b; Belsher et al., 1976; Coppejans, 1977; Augier & Boudouresque, 1978; Augier & Nieri, 1988; Augier 1985; Meinesz et al., 2000a, 2001a, 2001b, 2001c; Cottalorda et al., 2004; Meinesz et al., 2004a). Out of the 3 821 herbarium specimens checked, only 34 were collected in the Port-Cros Archipelago. They have been recorded in AV, HCOM, PC and TLON herbaria (Tables 1 and 3-12). Only 3 taxa of Fucales were collected in the Port-Cros Archipelago before the establishment of the PCNP, in 1963: C. amentacea, C. compressa subsp. compressa and S. acinarium. Between 1963 and 2005, 10 taxa were reported. The extensive survey, from 2005 to 2007, resulted into a list of 17 taxa (Table 1). Four of them are reported here for the first time in the Port-Cros Archipelago (C. barbata, C. compressa subsp. pustulata, C. elegans and C. jabukae). The most

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abundant species, both in the past and currently, are C. amentacea, C. brachycarpa var. brachycarpa, C. compressa subsp. compressa and C. crinita.

Cystoseira amentacea (C. Agardh) Bory de Saint-Vincent Cystoseira amentacea is present throughout the Mediterranean Sea; two varieties are sometimes considered, var. amentacea and var. stricta Montagne, but they are poorly characterized and will not be distinguished here (Ribera et al., 1992; Cormaci et al., 2012; Guiry & Guiry, 2015). In addition to its generally accepted name (Guiry & Guiry, 2015), Cystoseira amentacea is mentioned in the literature and herbaria under several nomenclatural synonyms, with correct or incorrect authorities, such as Cystoseira stricta Sauvageau, Cystoseira ericoides (Linnaeus) C. Agardh and Cystoseira ericoides var. amentacea C. Agardh. The species grows in exposed places, in the upper sublittoral zone, near the sea surface. For the period before 1963, only 4 vouchers of C. amentacea were found in herbaria (Table 1). The oldest specimens collected at Port-Cros Island date back to the 19th century (Requien Herbarium and Herbier Bouchet, AV). A century later, specimens were collected in 1929 by Guinochet at Calanque du Sud and Raphélis at Port-Man.

For the 1963-2005 period, the species was frequently recorded (Table 1). The benthic assemblage of which C. amentacea is the ecosystem engineer (referred to as Cystoseiretum strictae Molinier 1958) was partially mapped, from Pointe du Moulin à Vent to Pointe du Vallon (Augier et al., 1966; Augier & Boudouresque, 1967, 1969b, 1970a, 1970b, 1976a; Augier & Nieri, 1988) (Figure 2). The species was reported as very abundant except within the unfavourable sheltered sandy bays. In 1997-2001, the species was exhaustively mapped (along stretches of 20-m length) all around the islands and islets of the Port-Cros Archipelago (Meinesz et al., 2000a, 2001a, 2001b, 2001c, 2004a) (Figure 3). The species was very abundant everywhere. In 2007, an exhaustive map of C. amentacea was made according to 4 classes of abundance (Figure 4). The species was present along 81.5 % of the rocky coast. Cystoseira amentacea was still very abundant all around the islands and islets, on all the suitable substrates. It constituted mostly dense populations (continuous and almost continuous belts) along the eastern, southern and western coasts of Port-Cros Island and the western coast of Bagaud Island. The populations were patchier along the northern coast of Port-Cros Island and the eastern coast of Bagaud Island.

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Table 1. Historical records of Cystoseira amentacea in the Port-Cros Archipelago.

Year Location Reference / Voucher

19th Island of Port-Cros Herbier Requien, Liasse 631 Algues, Liasse Cystoseira 106, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV)

1824 Island of Port-Cros Herbier Bouchet, Muséum d'histoire naturelle d'Avignon (AV)

1929 Bay (‘Calanque’) of Port-Man, Island Raphélis in Herbier Général, classeur 41, Herbier Montpellier of Port-Cros Université (MPU)

1929 ‘Calanque du Sud’ (today 'Plage du Guinochet in Herbier Feldmann, FAB4553, PC0459575, Sud’?), Island of Port-Cros Muséum national d'histoire naturelle de Paris (PC)

1966 Baie de la Palud, Island of Port-Cros Augier et al., 1966

1966 Island of Bagaud Augier et al., 1966

1967 Baie of La Palud, Island of Port-Cros, Augier & Boudouresque, 1967

1967 Island of Port-Cros, in very exposed Herbier Boudouresque, HB1217, Aix Marseille Université, conditions (‘mode très battu’) CNRS/INSU, IRD, UM 110 Mediterranean Institute of Oceanography (HCOM)

1969 Island of Port-Cros Augier & Boudouresque, 1969b

1970 Bay of Port-Cros, Island of Port-Cros Augier & Boudouresque, 1970a

1970 ‘Port-Man’ (Pointe de Port-Man?), Augier & Boudouresque, 1970b Island of Port-Cros

1971 Island of Port-Cros Boudouresque, 1971a

1976 Pointe du Grand Père, Island of Port- Belsher et al., 1976 Cros

1976 Calanque des Curés, Island of Port- Belsher et al., 1976 Cros

1976 Pointe du Moulin à Vent, Island of Belsher et al., 1976 Port-Cros

1976 Plage du Sud, Island of Port-Cros Belsher et al., 1976

1976 Bay of La Palud, Island of Port-Cros Belsher et al., 1976

1976 Island of Port-Cros Belsher et al., 1976

1976 Pointe du Beau, Island of Bagaud Belsher et al., 1976

1976 Pointe du Débarcadère, Island of Belsher et al., 1976 Bagaud

1976 Débarcadère, Island of Bagaud Belsher et al., 1976

1976 Island of Bagaud Belsher et al., 1976

1978 Island of Port-Cros Artaud et al. 1980

1984 Port-Man, Island of Port-Cros Augier & Nieri, 1988

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1982- ‘Anse du Sud’ (Plage du Sud ?), Island Augier, 1985 1983 of Port-Cros

1997 Island of Bagaud Meinesz et al., 2001c

1997 Island of Bagaud Herbier Thibaut CA3, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110 Mediterranean Institute of Oceanography (HCOM)

1998 ‘Face Nord’ (northern shore?), Island Meinesz et al., 2000a of Port-cros

1998 Le Rascass Islet, Island of Port-Cros Meinesz et al., 2000a

1998 Le Rascass Islet, Island of Port-Cros Cottalorda et al., 2004

The species was found (Figure 4) at all the previously mentioned locations (Table 1, Figures 2 & 3). Despite slight differences in the length of shoreline occupied by C. amentacea, for the most part small increases, the distribution of C. amentacea can be considered as stable over the last four decades (Table 2). Augier & Nieri (1988) had already reported this observation when comparing the situation in 1968-69 and 1984-85 in the Bay of Port-Man.

Table 2. Comparison of the length (in m) of shoreline occupied by Cystoseira amentacea in the past (various periods) and today (2007 mapping, this work), where reliable historical maps are available.

Historical Current Difference Source Location data (2007) (%)

Augier & Boudouresque, 1967 Bay of La Palud, Port-Cros Island 689 709 +2.9

Augier & Boudouresque,1970b Bay of Port-Man, Port-Cros Island 1 571 1 577 +0.4

Augier & Boudouresque, 1976a Port-Cros Island (northern and 10 453 10 537 +0.8 eastern shores, without the bays of La Palud, Port-Cros and Port-Man)

Meinesz et al., 2000a, 2001c, All mapped areas of Port-Cros 19 107 19 296 +1.0 2001a, 2004a; Cottalorda et al. Island, Le Rascass Islet and La 2004 Gabinière Islet

Meinesz et al., 2001b Bagaud Island 6 211 6 120 -1.5

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Figure 2. Map of Cystoseira amentacea in 1966-1971 (redrawn from Augier et al. 1966; Augier & Boudouresque, 1967, 1970a, 1970b, 1976a). The Island of Bagaud, the Islet of La Gabinière and the western part of the Island of Port-Cros (from Pointe du Moulin à Vent to Pointe du Vallon) were not studied. The black line means that the species was present, whatever its abundance.

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Figure 3. Map of C. amentacea in 1997-2001, that is a redrawn version based on a synthesis of the maps of Meinesz et al. (2000a, 2001a, 2001b, 2001c, 2004a). The whole of the Archipelago of Port-Cros was mapped. The black line means that the species was present, whatever its abundance.

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Figure 4. Map of C. amentacea in 2007 (this work). The whole of the Archipelago of Port-Cros was mapped. White line: scattered individuals (class C1); grey line: abundant patches of dense stands (class C2); black line: continuous or almost continuous belts (class C3).

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Cystoseira barbata (Stackhouse) C. Agardh f. barbata Cystoseira barbata was not previously recorded in the study area. It is rare and we only observed populations in 3 rock pools: the first in the south of Port-Cros Island, with individuals reaching a metre in height, mixed with C. foeniculacea, C. crinita, C. compressa susbp. compressa and subsp. pustulata; the two others along the west coast of Bagaud Island, mixed with the same species plus C. elegans.

Cystoseira brachycarpa var. brachycarpa (Sauvageau) Giaccone For the period before 1963, no data was found for this taxon. For the 1963-2005 period, this species was often observed and mapped in the Port-Cros Archipelago, as C. balearica Sauvageau, C. caespitosa Sauvageau or C. brachycarpa var. balearica (Sauvageau) Giaccone, in addition to its currently accepted name. It constituted extensive stands, between the sea-level and 20 m depth (Augier & Boudouresque, 1969b, 1970b, 1976a; Belsher et al., 1976; Dhondt, 1976; Coppejans, 1977) (Table 3). From a phytosociological point of view and for mapping purposes, these stands have been considered as belonging to the community of C. crinita (Cystoseiretum crinitae Molinier 1958) (Augier & Boudouresque, 1969b, 1970b, 1976a). For the 2005-2007 period, the species remained very abundant, forming large populations, around most of the coastline of Port-Cros and Bagaud Islands from the sea surface down to 1 m depth. Their populations were often mixed with C. amentacea in the most exposed locations, then with C. compressa subsp. compressa and subsp. pustulata, C. crinita and S. vulgare in deeper and/or sheltered and sunny locations. Between Pointe du Cognet and Plage du Sud, we found numerous stands of C. brachycarpa within and outside rock pools where it formed continuous belts. Between the Plage du Sud and the Bay of Port-Cros, we found very abundant dense belts, mixed with isolated but numerous individuals of C. spinosa var. spinosa and C. elegans. We observed abundant populations forming an almost continuous belt all around Bagaud Island. However, the species has disappeared at La Gabinière Islet where it had been observed at 1m depth (Belsher et al., 1976). From the Bay of Port-Cros to the Bay of La Palud, the species was scarce and patchy where a shallow quasi-continuous narrow C. brachycarpa belt was observed in the past (Augier & Boudouresque, 1976a; Coppejans, 1977). Finally, all the deeper populations showed a marked decline. At Pointe du Belge (southern coast of Port-Cros Island), where it was reported between 4 and 15 m depth (Dhont, 1976; Coppejans, 1977), the species was only observed in shallow rock pools where it formed dense populations. Around Le Rascass Islet (off the Bay of La Palud), where C. brachycarpa covered 10 % of the substrate between 1 and 12 m depth (Coppejans & Boudouresque, 1975; Belsher et al., 1976; Coppejans, 1977), only rare very shallow patches were observed along the southern side of the islet.

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Table 3. Historical records of Cystoseira brachycarpa var. brachycarpa in the Port-Cros Archipelago.

Year Location Reference / Voucher

1966 Bay of La Palud, Island of Port-Cros Herbier Boudouresque, H666 and H667, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Mediterranean Institute of Oceanology (HCOM)

1967 Bay of La Palud, Island of Port-Cros Augier & Boudouresque, 1967

1969 Bay of Port-Cros Augier & Boudouresque, 1970b

1969 Bay of Port-Man, Island of Port-Cros Augier & Boudouresque, 1970b

1969- Island of Port-Cros. Very abundant in Augier & Boudouresque, 1969b 1976 the South and South-East, rarer in the North

1969- Island of Port-Cros. Very abundant in Augier & Boudouresque, 1976a 1976 the South and South-East, rarer in the North

1970 Island of Port-Cros Boudouresque in Huvé & Pellegrini, 1970

1970 Island of Port-Cros, from 1 to 5 m Huvé in Huvé & Pellegrini, 1970 depth

1970 Pointe de Port-Man, Island of Port- Augier & Boudouresque, 1970b Cros

1970 Bay of Port-Man, Island of Port-Cros Augier & Boudouresque, 1970b

1970 Bay of Port-Cros, Island of Port-Cros Huvé & Pellegrini, 1970

1974- Pointe du Belge, Island of Port-Cros, Coppejans, 1977 1975 from. 4 to 15 m depth (within 31 samples),

1974- Le Tuf, Island of Port-Cros, from 4 to Coppejans, 1977 1975 5 m depth

1974- Le Rascass Islet (as ‘Rocher du Coppejans, 1977 1975 Rascass’) , from 3 to 12 m depth

1974- Bay of Port-Cros, Island of Port-Cros, Coppejans, 1977 1975 from 1 to 3 m depth

1974- Débarcadère, Island of Bagaud, from 2 Coppejans, 1977 1975 to 5 m depth

1974- Calanque du Tuf (North to Pointe du Coppejans, 1977 1975 Tuf), Island of Port-Cros, from 10 to 20 m depth

1975 Pointe du Belge, Island of Port-Cros Dhont, 1976

1975 Le Rascass Islet (as ‘Rocher du Coppejans & Boudouresque, 1975 Rascass’), from 1 to 10 m depth ; cover of 10% at 10 m

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1976 La Gabinière Islet. 1 m depth Belsher et al., 1976

1976 Pointe du Vaisseau, Island of Port- Belsher et al., 1976 Cros, from 0.5 to 12 m depth

1976 Le Tuf, Island of Port-Cros Belsher et al., 1976

1976 Bay of la Palud, Island of Port-Cros, Belsher et al., 1976 from 0.1 to 0.4 m depth

1976 Le Rascass Islet, 1 to 10 m depth Belsher et al., 1976

1976 Calanque des Curés, Island of Port- Belsher et al., 1976 Cros, 0.5 m depth

1976 Pointe du Moulin à Vent, Island of Belsher et al., 1976 Port-Cros, 1 m depth

1976 Calanque des Poireaux (location of this Belsher et al., 1976 place unknown), 4 m depth

1976 Plage du Sud, Island of Port-Cros, from Belsher et al., 1976 0.2 to 5 m depth

1981 Near the Pointe du Moulin à Vent, Coppejans & Boudouresque, 1981 Island of Port-Cros

1981 Bay of Port-Cros, as ‘Moulin’ Boudouresque & Shepherd, 1981

Cystoseira compressa (Esper) Gerloff and Nizamudin subsp. compressa For the period before 1963, the species was first collected at Port-Cros at Pointe Malalongue in 1929 and was mentioned by several subsequent authors, as C. abrotanifolia (Linnaeus) C. Agardh, C. fimbriata (Desfontaines) Bory, in addition to its currently accepted name (Table 4). For the 1963-2005 period, the species was frequently observed as abundant all around the coasts of Port-Cros Archipelago (Table 4). On the maps drawn by Meinesz et al., (2000a, 2001a, 2001b, 2001c, 2004a) the species was abundant around the coasts Port-Cros Archipelago. For the 2005-2007 period, the species was still very abundant around Port-Cros and Bagaud Islands while it was rare around Le Rascass and La Gabinère Islets.

Table 4. Historical records of Cystoseira compressa subsp. compressa in Port-Cros Archipelago.

Year Location Reference / Voucher

1929 Malalongue, Island of Port-Cros Herbier de Mr Henry in Herbier Boudouresque, H1938 to H1942, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Mediterranean Institute of Oceanography (HCOM)

1929 Calanque Malalongue, Island of Port- Raphélis in Herbier Général, Classeur 41, Herbier Montpellier Cros Université (MPU)

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1966 Bay of La Palud, Island of Port-Cros Augier et al., 1966

1966 Island of Bagaud Augier et al., 1966

1967 Bay of La Palud, Island of Port-Cros, Augier & Boudouresque, 1967 less than 0.3 m depth.

1971 Island of Port-Cros Boudouresque, 1971a

1974- Bay of Port-Cros, Island of Port-Cros, Coppejans, 1977 1975 1 to 3 m depth

1974- Pointe du Belge, Island of Port-Cros, 4 Coppejans, 1977 1975 to 9 m depth

1974- Le Rascass Islet, Island of Port-Cros, 3 Coppejans, 1977 1975 m depth

1974- Débarcadère, Island of Bagaud, 1 to 4 Coppejans, 1977 1975 m depth

1974- Pointe de Guérétion (as ‘Pointe du Coppejans, 1977 1975 Sud’), Island of Bagaud, 10 m depth

1975 Pointe du Belge, Island of Port-Cros Dhont, 1976

1976 Pointe du Beau, Island of Bagaud Belsher et al., 1976

1976 Bay of La Palud, Island of Port-Cros, Belsher et al., 1976 from sea level down to 0.3 m depth

1976 Calanque des Curés, Island of Port- Belsher et al., 1976 Cros

1976 Plage du Sud, Island of Port-Cros, 0.3 Belsher et al., 1976 to 0.5 m depth

1976 La Gabinière Islet, 1 m depth Belsher et al., 1976

1982- Anse de la Plage du Sud, Island of Augier, 1985 1983 Port-Cros

1997 Island of Bagaud Meinesz et al., 2001c

1997 Island of Bagaud Herbier Thibaut, CC6 and CC13, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Mediterranean Institute of Oceanography (HCOM)

1998 Northern shore, Island of Port-Cros Meinesz et al., 2000a

Cystoseira compressa (Esper) Gerloff and Nizamuddin subsp. pustulata Ercegović ex Verlaque

This taxon is reported for the first time in Port-Cros Archipelago. Ercegović (1952) described Cystoseira abrotanifolia subsp. pustulata from the Adriatic Sea. Giaccone & Bruni (1972- 1973) reduced this taxon to a heterotypic synonym of C. myriophylloides Sauvageau (= C. humilis Schousboe ex Kützing), a species described from the French Atlantic coasts. On the

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basis of the study of genuine Atlantic specimens of C. humilis from the Canary Islands, Spain and Morocco, Thibaut et al. (2015a) confirmed the distinction between the two taxa, the validity of the taxon ‘pustulata’ and ranked it as a subspecies of C. compressa. Its likeness with C. compressa subsp. compressa is probably the reason why it has not been reported earlier from the Port-Cros Archipelago. Some reports of C. compressa subsp. compressa in the literature (Table 4) may in fact correspond to this subspecies. For the 2005-2007 period, C. compressa subsp. pustulata is abundant in the Archipelago of Port-Cros, frequently mixed with C. brachycarpa var. brachycarpa, C. crinita and Sargassum vulgare. The taxon was observed on moderately exposed reefs down to 5 m depth and in rock pools along the eastern coast of Bagaud Island, at La Gabinière Islet and along the northern coast of Port-Cros Island (entrance of the Bay of Port-Man, Bay of La Palud and between Pointe Malalongue and Plage du Sud).

Cystoseira crinita Duby For the period before 1963, no data was found for this taxon. For the 1963-2005 period, the records of C. crinita within the Port-Cros Archipelago are relatively uncommon (Table 5). Augier & Boudouresque (1967, 1970a, 1970b, 1975, 1976a) and Augier (1985) have mapped a community called Cystoseiretum crinitae Molinier 1958, from Plage du Sud and from the Bay of Port-Cros, eastwards and southwards, to Pointe du Vallon (Island of Port-Cros). However, this community was defined from a phytosociological point of view: its name does not necessarily means that the species C. crinita was actually present. The dominant species of Cystoseira, within the Cystoseiretum crinitae, was often C. brachycarpa (Verlaque, 1987a). In addition, some records of C. crinita could be misidentifications for C. brachycarpa (Table 5). For the 2005-2007 period, C. crinita was found in all the locations where it was previously mentioned. It was abundant on the northern coast and rarer on the southern coast of Port-Cros Island, where it dwelt only in calm, deep rock pools or at the head of sheltered small coves. In these rock pools, we observed individuals reaching 40-cm in height, forming mixed stands with C. barbata, C. foeniculacea, C. jabukae and C. sauvageauana.

Table 5. Historical records of Cystoseira crinita in Port-Cros Archipelago.

Year Location Reference / Voucher

1966 Island of Port-Cros Augier et al., 1966

1967 Bay of La Palud, Island of Port-Cros Augier & Boudouresque, 1967

1976 Pointe du Moulin à Vent, Island of Belsher et al., 1976 Port-Cros

1976 Pointe du Tuf, Island of Port-Cros Belsher et al., 1976

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1976 Plage du Sud, Island of Port-Cros, 0.4 Belsher et al., 1976 m depth

1976 Pointe du Débarcadère, Island of Belsher et al., 1976 Bagaud, 0.1 to 0.2 m depth

1981 Bay of the Palud, Island of Port-Cros Menioui, 1983

1982- Plage du Sud, Island of Port-Cros. Augier, 1985 1983 Abundant

Cystoseira elegans Sauvageau This taxon is reported for the first time in Port-Cros Archipelago. Only a few large individuals were found between Pointe du Cognet and Malalongue, between Malalongue and Anse de la Fausse monnaie, near the mouth of the Bay of Port-Cros, at Pointe de la Croix (Island of Port- Cros) and along the eastern coast of Bagaud Island. C. elegans was found between sea-level and 1 m depth, under semi-exposed conditions, mixed with C. brachycarpa var. brachycarpa. At Pointe de la Croix, it was observed in a rock pool.

Cystoseira foeniculacea (Linnaeus) Greville f. foeniculacea For the period before 1963, no data was found for this taxon. For the 1963-2005 period, it was reported only in the Bay of Port-Man (Belsher et al., 1976, as C. ercegovicii Giaccone; Table 6). For the 2005-2007 period, it was not found again in the Bay of Port-Man. We observed it once in a rock pool at Bagaud Island, mixed with C. brachycarpa, C. compressa subsp. compressa, C. crinita and C. jabukae, and in six rock pools of the southern and western coasts of Port-Cros Island (Pointe du Tuf, Pointe de la Croix, Pointe du Cognet and Pointe de la Malalongue), in mixed populations with C. barbata, C. compressa subsp. compressa and subsp. pustulata and C. crinita.

Table 6. Historical record of Cystoseira foeniculacea f. foeniculacea in Port-Cros Archipelago.

Year Location Reference / Voucher

1976 Bay of Port-Man, Island of Port-Cros Belsher et al., 1976

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Cystoseira funkii Schiffner ex Gerloff & Nizamuddin

C. funkii has been commonly misidentified as C. jabukae Ercegović, but its taxonomic position has been validated by Verlaque et al. (1999), who highlighted its distinctive features. For the period before 1963, no data was found for this taxon. For the 1963-2005 period, the species was found twice (Table 7). For the 2005-2007 period, C. funkii was found again in the previous locations and on isolated rocks situated between 33 and 38 m depth, all around the archipelago except on the east side of Port-Cros Island: north-east of Pointe du Beau, western coast of Bagaud (abundant), south of Pointe de Guérétion (abundant), south of Malalongue (abundant), south of Pointe du Cognet, south-west of La Gabinière Islet (relatively abundant), Pointe de la Croix, Pointe de la Marma, Pointe de La Palud, north of Le Rascass Islet and Pointe du Miladou (Hereu et al., 2008b).

Table 7. Historical record of Cystoseira funkii in Port-Cros Archipelago.

Year Location Reference / Voucher

1975 Pointe du Vaisseau, Island of Port- Herbier Boudouresque, H2196, Aix Marseille Université, Cros, 30 m depth CNRS/INSU, IRD, UM 110, Mediterranean Institute of Oceanography (HCOM)

2000 Roche des Catalans in the pass between Hereu et al., 2003 Bagaud and Port-Cros islands, from 31 to 36 m depth

Cystoseira jabukae Ercegović This taxon is reported for the first time in Port-Cros Archipelago. Cystoseira jabukae was observed in a few calm, shallow rock pools, on the south coast of Port-Cros Island (Pointe de Malalongue, Pointe de la Croix and Pointe du Tuf), and on the eastern coast of Bagaud Island. The individuals measured ~20 cm in height and were mixed with C. barbata, C. brachycarpa, C. foeniculacea f. foeniculacea and C. sauvageauana. The only deep specimens (25 m depth) were observed at Pointe du Vaisseau.

Cystoseira sauvageauana Hamel For the period before 1963, no data was found for this taxon.

For the 1963-2005 period, this species was observed only once, in the Bay of Port-Cros (Augier & Boudouresque, 1969b; Table 8). For the 2005-2007 period, C. sauvageauana was not found again at this location. The species was only observed in three sheltered rock pools on the south coast of Port-Cros: Pointe de la Croix, Pointe du Vallon and Pointe du Cognet, mixed with abundant C. brachycarpa, C.

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compressa susbp. compressa, C. crinita, C. foeniculacea f. foeniculacea and Sargassum vulgare.

Table 8. Historical record of Cystoseira sauvageauana in Port-Cros Archipelago.

Year Location Reference / Voucher

1969 Bay of Port-Cros, Island of Port-Cros. Augier & Boudouresque, 1969b On pebbles in the lagoon, behind the barrier reef of Posidonia oceanica

Cystoseira spinosa var. compressa (Ercegović) Cormaci, Furnari, Giaccone, Scammacca & Serio For the period before 1963, no data was found for this taxon. For the 1963-2005 period, C. spinosa was reported several times without any distinction of variety. However, the sampling depths justify the attribution of these records to var. compressa for the deep collection and to var. spinosa for the shallow ones. C. spinosa var. compressa was only observed five times on deep rocks and coastal detrital bottoms (Table 9). For the 2005-2007 period, it was still present in the historical locations. In addition, it was observed along the whole of the west coast of Bagaud Island (35 to 38 m depth, abundant), south of the Pointe de Guérétion (Roche des Catalans, 32 to 35 m depth, relatively abundant), off Malalongue (32 to 35 m depth, abundant), south of Pointe du Cognet (25 to 40 m depth), south of Pointe de Julien (Roche du Chien, 37 to 42 m depth, abundant), Pointe de la Croix (27 to 40 m depth), La Dame (28 m depth), Pointe de la Galère (40 m depth), Pointe de la Marma (30 m depth) and Pointe Miladou (33 to 35 m depth) (Hereu et al., 2008b).

Table 9. Historical records of Cystoseira spinosa var. compressa and var. spinosa in Port-Cros Archipelago.

Year Location Reference / Voucher

C. spinosa var. compressa

1963 Island of Port-Cros, coastal detrital Pérès & Picard, 1963 bottoms

1966 South to La Gabinière Islet, 37 m depth Augier et al., 1971b

1976 La Gabinière Islet, 37 m depth Belsher et al., 1976

1976 Le Rascass Islet, 36 m depth Belsher et al., 1976

1978 South-west, Island of Bagaud, 40 to 45 Augier & Boudouresque, 1978 m depth, coastal detrital bottoms

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C. spinosa var. spinosa

1976 Plage du Sud, Island of Port-Cros, 0.4 Belsher et al., 1976 m depth

1976 Pointe du Beau, Island of Bagaud, 6 m Belsher et al., 1976 depth

Cystoseira spinosa Sauvageau var. spinosa For the period before 1963, no data was found for this taxon. For the 1963-2005 period, C. spinosa var. spinosa was recorded only twice in the Port-Cros Archipelago at 0.4 and 6 m depth, respectively (Table 9). For the 2005-2007 period, the species was not found again at Pointe du Beau (Bagaud Island). However, large isolated individuals (up to 30 cm in height), mixed with C. brachycarpa, were found at 1 m depth, between Pointe de la Malalongue and Anse de la Fausse Monnaie (including Plage du Sud). Large populations were also observed from 5 to 10 m depth, on the north side of Le Rascass Islet and around La Gabinière Islet.

Cystoseira spinosa var. tenuior (Ercegović) Cormaci, Furnari, Giaccone, Scammacca & Serio This particular taxon clearly differs from the two other varieties, so it is unlikely that it was identified as C. spinosa var. spinosa, C. spinosa var. compressa or another species for the 1963- 2005 period. This taxon is reported for the first time in Port-Cros Archipelago. It was observed only once in a rock pool at Pointe du Tuf, Port-Cros Island.

Cystoseira zosteroides (Turner) C. Agardh For the period before 1963, no data was found for this taxon. For the 1963-2005 period, this deep living species was rarely observed around Port-Cros Archipelago (Table 10). For the 2005-2007 period, C. zosteroides was found in all the historical locations and on the west coast of Bagaud Island (35 to 38 m depth, abundant), south of Malalongue (32 to 35 m depth, relatively abundant), south of Pointe du Cognet (25 to 40 m depth), south of Pointe de Julien (Roche du Chien, 37 to 42 m depth, abundant), southwestern coast of La Gabinière Islet (33 to 43 m depth, very abundant), Pointe de la Croix (27 to 40 m depth), Pointe du Vaisseau (25 to 43 m depth, very abundant), north of the Bay of Port-Man (38 to 47 m depth, abundant), Pointe de la Galère (40 m depth), Pointe de la Marma (30 m depth), Pointe de La Palud (28 m depth) and north of Le Rascass Islet (30 m depth) (Hereu et al., 2008b).

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Table 10. Historical records of Cystoseira zosteroides in Port-Cros Archipelago.

Year Location Reference / Voucher

1963 Island of Port-Cros. Coastal detrital Pérès & Picard, 1963 bottom, as Cystoseira opuntioides Bory in Montagne

1975 Calanque du Tuf, Island of Port-Cros, Coppejans, 1977 20 m depth, abundant

2000 Rocks (‘Roche des Catalans’) in the Hereu et al., 2003 pass between Bagaud and Port-Cros islands, 29 to 40 m depth

Sargassum acinarium (Linnaeus) Setchell For the period before 1963, this species was collected by Feldmann in 1929 at Plage du Sud, (Table 11). For the 1963-2005 period, no data was found for this taxon.

For the 2005-2007 period, S. acinarium was never found again at Plage du Sud, but an isolated fertile individual was observed on the southern coast of Bagaud Island at Pointe du Guérétion (Roche des Catalans, 32 to 37 m depth), in a mixed population of C. funkii and C. spinosa var. compressa.

Table 11. Historical records of Sargassum acinarium in Port-Cros Archipelago.

Year Location Reference / Voucher

1929 Plage du Sud (‘Calanque du Sud’), Herbier Feldmann, Classeur 41, Muséum national d'histoire Island of Port-Cros naturelle de Paris (PC) - 2 specimens as S. linifolium C. Agardh

Sargassum vulgare C. Agardh For the period before 1963, no data was found for this taxon. For the 1963-2005 period, S. vulgare was frequently reported from the Port-Cros Archipelago (Table 12).

For the 2005-2007 period, Sargassum vulgare was very abundant. The species was found again at all the historical locations, except for Le Rascass Islet. In the deep rock pools exposed to waves, between Plage du Sud and Pointe du Cognet, dense populations with large individuals (up to 1 m in heigh) were observed. Outside the pools, S. vulgare is often mixed with C. brachycarpa, C. compressa subsp. compressa and subsp. pustulata. At depth, we observed four

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scattered populations of S. vulgare, at Pointe du Beau (35 m, with C. zosteroides), Pointe de la Croix (27 to 40 m, with C. funkii, C. spinosa var. compressa and C. zosteroides), La Dame (28 m, with C. spinosa var. compressa) and Pointe de La Marma (30 m, with C. funkii, C. spinosa var. compressa and C. zosteroides).

Table 12. Historical records of Sargassum vulgare in Port-Cros Archipelago.

Year Location Reference / Voucher

1966 Le Rascass Islet Herbier Boudouresque, H995 and H996, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Mediterranean Institute of Oceanography (HCOM)

1967 Le Rascass Islet Augier & Boudouresque, 1967

1968 Island of Port-Cros, near sea level Herbier Boudouresque, H1451 and H1452, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Mediterranean Institute of Oceanography (HCOM)

1974 Débarcadère, Island of Bagaud, 1 to 5 Coppejans, 1977 m depth

1974 Pointe du Sud, Island of Bagaud, 4 to 5 Coppejans, 1977 m depth

1974 Island of Bagaud Coppejans, 1977

1974 Le Rascass Islet, 3 to 12 m depth Coppejans, 1977

1974 Bay of Port-Cros, Island of Port-Cros, Coppejans, 1977 1 to 3 m depth

1974 Calanque du Tuf, Island of Port-Cros. Coppejans, 1977 10 to 20 m depth

1974 Pointe du Belge, Island of Port-Cros. 4 Coppejans, 1977 m depth

1974 La Gabinière Islet. 30 m depth Coppejans, 1977

1975 Pointe du Belge, Island of Port-Cros Dhont, 1976

1976 Le Rascass Islet, 1 to 8 m depth Belsher et al., 1976

1976 Calanque des Curés, Island of Port- Belsher et al., 1976 Cros, 0.5 m depth

1976 Pointe du Moulin à Vent, Island of Belsher et al., 1976 Port-Cros

1997 Island of Bagaud, near sea level Herbier Thibaut, SV2, Aix Marseille Université, CNRS/INSU, IRD, UM 110, Mediterranean Institute of Oceanography (HCOM), 2 specimens

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|Partie 3 - Chapitre 2

2.6. Discussion Trends in the presence and abundance of Fucales taxa over time

Only 3 taxa of Fucales were collected in the Port-Cros Archipelago before the establishment of the PCNP in 1963: C. amentacea, C. compressa subsp. compressa and S. acinarium. Between 1963 and 2005, the area was the focus of numerous phycological studies (e.g. Augier & Boudouresque, 1967; Huvé & Pellegrini, 1970; Augier et al., 1971b; Coppejans & Boudouresque, 1975; Belsher et al., 1976; Coppejans, 1977; Augier & Boudouresque, 1978; Augier, 1985; Meinesz et al., 2000a, 2001b, 2001c; Hereu et al., 2003), and 10 taxa were reported. The extensive survey, from 2005 to 2007, resulted into a list of 17 taxa (Table 13). Considering the biology of Mediterranean Cystoseira (low dispersal capacity and low resilience) (see Thibaut et al., 2005, 2015a) and the distance from the coast of the Port-Cros Archipelago, it is unlikely that the temporal increase of the number of Cystoseira taxa has resulted from colonisation events through the implementation and enforcement of effective protection of the area, but is rather due to an increase in sampling effort. There is little doubt that the newly reported taxa were already present in the past, though unnoticed, because of their rarity, misidentifications, changes in species delineation and insufficient sampling effort.

Overall, there is no reason to argue that the frequency of the observed taxa could have changed over the past decades, since the establishment of the PCNP, with the exception of C. brachycarpa var. brachycarpa (Table 13, Figure 5). The apparent concentration of historical data along the northern and eastern coasts of Port-Cros Island, before 2005, and the concentration of new records (2005-2007) along the southern and western coast, likely result from a geographical disequilibrium of historical explorations, rather than from a change in population distribution (Figure 5).

Table 13. Past (before 2005: historical data) and current (2005 through 2007; this work) status of Fucales species in Port-Cros Archipelago. -: not observed; n.a.: data not available; RR: very rare; R: rare; F: frequent (individuals numerous but scattered in suitable habitats); A: abundant (forming dense stands in suitable habitats).

Taxon Suitable habitat Past Current Trend status status

Cystoseira amentacea Very shallow exposed reefs A A Stability

C. barbata f. barbata Shallow sheltered reefs - RR ?

C. brachycarpa var. Exposed to sheltered reefs, A A Strong decline brachycarpa shallow to 20 m depth beyond 1 m depth

C. compressa subsp. compressa Moderately exposed to sheltered A A Stability reefs, shallow to 10 m depth

C. compressa subsp. pustulata Moderately exposed to sheltered - F to A ? reefs, shallow to 5 m depth

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C. crinite Very shallow and sheltered reefs A A Stability

C. elegans Moderately exposed shallow - RR ? reefs

C. foeniculacea f. foeniculacea Rock pools RR RR Stability

C. funkii Deep reefs n.a. F Stability?

C. jabukae Rock pools - R ?

C. sauvageauana Rock pools RR RR Stability

C. spinosa var. spinosa Moderately exposed reefs down RR R Stability? to 10 m depth

C. spinosa var. compressa Deep reefs and coastal detrital F F Stability bottom

C. spinosa var. tenuior Rock pools - RR ?

C. zosteroides Deep reefs n.a. A Stability?

Sargassum acinarium Deep reefs RR RR Stability

S. vulgare Shallow to deep reefs F F Stability

Cystoseira amentacea has long been considered as highly sensitive to human-induced stress factors (e.g. pollution, coastal development), resulting in dramatic regression events (Bellan- Santini, 1966; Janssens et al., 1993; Soltan et al., 2001; Boudouresque, 2003). It has been regarded therefore as a good indicator to assess the impact of human pressure on rocky coastlines (Boudouresque et al., 1990; Ballesteros et al. 2007). For this reason, it has been included within the Berne Convention on the conservation of European wildlife and natural habitats (Appendix I: ‘strictly protected flora species’) (Council of Europe, 1979) and the Barcelona Convention for the protection of the marine environment and the coastal regions of the Mediterranean (Annex II: ‘Endangered or threatened species that the Parties shall manage with the aim of maintaining them in a favourable state of conservation’) (Barcelona Convention 1976, 1995).

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|Partie 3 - Chapitre 2

Figure 5. Map of historical and new locations harbouring Fucales populations around the Port-Cros Archipelago. Black circle: historical locations still present; white circle: new locations (except for C. amentacea); white cross: historical locations where Fucales have disappeared, and the name of the not recorded taxon.

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In fact, extensive exploration of the whole of the northwestern Mediterranean, from Provence to the French Riviera and Corsica, revealed only local regressions of C. amentacea belts due to habitat destruction and heavy urban pollution (Thibaut et al., 2014, 2015a). Therefore, the long- term stability of this species around the Port-Cros Archipelago could not be considered as unexpected. In addition, it does not suffer from competition with the mussel Mytilus galloprovincialis Lamarck 1819, as observed for its vicariant, C. mediterranea, in French Catalonia, which is overwhelmed by enormous amounts of mussel larvae originating in shellfish farms (Gros, 1978; Thibaut et al., 2005). Similarly, it does not suffer from grazing by the herbivorous teleost Sarpa salpa (Linnaeus, 1758) or the sea urchin Paracentrotus lividus (Lamarck, 1816), because of its very shallow habitat, not readily accessible to these herbivores. Cystoseira brachycarpa var. brachycarpa is still abundant throughout the Port-Cros Archipelago. However, regressions have been observed in several locations where the species was previously reported as forming large and dense populations down to at least 10 m depth (Augier & Boudouresque, 1967, 1970b, 1976a; Coppejans & Boudouresque, 1975; Belsher et al., 1976; Dhondt, 1976; Coppejans; 1977). It is now confined to very shallow habitats (0-1 m depth). The reason for this decline probably lies in the proliferation of the herbivorous sea urchin Paracentrotus lividus and the teleost Sarpa salpa, which mainly dwell in shallow habitats (down to 10 m depth). The proliferation of P. lividus is enhanced by the overfishing of its predators (fish) and results via a cascade effect in the overgrazing of its preferred macroalgae, such as Cystoseira species (Sala & Zabala, 1996; Sala et al., 1998; Boudouresque & Verlaque, 2013; Agnetta et al., 2015; Ling et al., 2015). In the Port-Cros Archipelago, recreational fishing is banned but moderate and well-managed (mesh size, fishing net length, vessel size, etc.) artisanal fishing is authorized (Boudouresque et al., 2004; Cadiou et al., 2009). In addition, sea urchin harvesting is prohibited. The rapid expansion of P. lividus could be the consequence of this management policy, as suggested by Thibaut et al. (2005) in the Cerbère- Banyuls MPA (French Catalonia). Sea urchin outbreaks are often followed by mass mortality events, such as the 1980s mortality event (Boudouresque et al., 1981; Azzolina et al., 1985). However, C. brachycarpa, like many Cystoseira species (Ballesteros et al., 1998, 2009), is probably a long-lived species, so that the time elapsed between mortality events of sea urchins is not long enough as to allow the recovery of Cystoseira. As concerns the herbivorous teleost Sarpa salpa, which has Cystoseira spp. as a preferential food (Verlaque, 1990b), its proliferation in many Mediterranean MPAs is well documented (Laborel-Deguen & Laborel, 1977; Verlaque, 1987a; Pergent et al., 1993; Thibaut et al., 2005; Ferrari et al., 2008). A possible explanation for the proliferation of sea urchin and S. salpa could be that the prohibition, after the establishment of the MPA, of sea urchin harvesting and spear fishing, which targeted all fish including S. salpa, while the species is avoided by artisanal fishers and fishing gear (Leleu et al., 2014). The abundance of S. salpa in PCNP waters is still high (Goujard et al., 2010), hindering the recovery of C. brachycarpa in deep areas. Overall, herbivorous species, which are often short-lived, in contrast with the carnivorous species targeted by the fisheries, derive immediate benefit from MPAs worldwide (Halpern & Warner, 2002). It is worth noting that, in most regions, all around the Mediterranean, the diversity of Fucales has dramatically declined over the last decades, in sharp contrast with the PCNP. In French Catalonia (including the MPA of Cerbère-Banyuls), only 5 out of the 16 taxa reported before

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the 1960s were found in the 2000s (Thibaut et al., 2005). On the French Riviera, only 13 out of the 17 taxa reported before 1950 were found in 2007-2013 (Thibaut et al., 2015a). Similar local extinctions of Fucales were reported in Mar Piccolo (southern Italy; Cecere et al., 1991: 3 taxa), at Tremiti Islands (Sicily; Cormaci & Furnari, 1999: 6 taxa), at Linosa Island (off Tunisia; Serio et al., 2006: 6 taxa), at Kos Island (Greece; Bianchi et al., 2014: 5 taxa). The overall stability over time of Fucales taxa (with the exception of C. brachycarpa var. brachycarpa) in the Port-Cros Archipelago strongly contrasts with their dramatic decline, sometimes their local extinction, throughout the Mediterranean Sea (e.g. Cormaci & Furnari, 1999; Thibaut et al., 2005; Serio et al., 2006; Bianchi et al., 2014; Thibaut et al., 2014, 2015a, 2015c). What could be the reasons why Fucales here have mostly escaped the impact that affected them in other areas? (i) The archipelago is located ~10 km offshore and is not exposed to coastal pollution and turbidity. (ii) Sewage from the small resident and summer population has been treated by a sewage treatment plant since 1999. (iii) Scuba diving is limited to a few locations with organized mooring and divers are not interested in collecting macroalgae. (iv) Trawling, the impact of which can be severe on deep populations of Fucales, especially on coastal detrital bottoms, has been banned since the early 1960s (Cadiou et al., 2009). (v) Artisanal fishing (less than 10 fishers) is permitted but regulated within the framework of a fishing charter (Cadiou et al., 2009; Robert, 2013a, 2013b); the soak time of trammel nets, which are likely to pull out large Fucales under storm conditions, is strictly limited. (vi) Leisure vessels cannot anchor in some areas and must use mooring buoys in the bays of Port-Cros and Port-Man; all the anchoring zones are far from the locations hosting Fucales. (vii) Even in the locations of the Port-Cros Archipelago suffering from high summer tourist frequentation, there is no evidence of the impact of human trampling on shallow Cystoseira populations, in contrast with the observations of Milazzo et al. (2002) at Ustica Island (Italy). Indeed, Cystoseira species are abundant on the rocky shores at the most frequented bays by tourists (Plage du Sud, Bay of La Palud, Bay of Port-Man) and it is strictly forbidden to land on Bagaud Island and the islets. There has been some discussion of the extent to which MPAs may contribute to the preservation of seaweed forests, or, on the contrary, fail to achieve this aim. Obviously, the management plans implemented by the PCNP have enabled the conservation of populations of Fucales in this area, an aim that has not been achieved in other Mediterranean marine protected areas except in the Medes Islands marine reserve (Spanish Catalonia). In Medes Islands, where sublittoral Cystoseira were absent in 1983, when the MPA was founded, they became abundant after 1992, suggesting a slow but effective recovery (Sala et al., 2012). One reason for the ineffectiveness of many Mediterranean MPAs in protecting or restoring Fucales forests could be that most of them are just ‘paper parks’, i.e. MPAs either without binding regulations or where regulations are not enforced (see Sala et al., 2012; Meinesz & Blanfuné, 2015). However, within some well-enforced MPAs, such as that of Cerbère-Banyuls (French Catalonia), Fucales forests have conspicuously declined, suggesting that the enforcement of an MPA is necessary but may be not sufficient (Thibaut et al., 2005) to preserve those forests under threats.

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2.7. Conclusion

In contrast to what has been observed in other Mediterranean areas, most populations of Fucales of the Port-Cros Archipelago, within the core of the Port-Cros National Park, are still healthy and well preserved. No previously reported species has disappeared. On the contrary, a number of not previously reported taxa have been observed; probably, these taxa are not new arrivals, rather taxa that were not previously detected because of their rarity, insufficient sampling effort and taxonomical uncertainties.

At the scale of the Mediterranean Sea, where Fucales are often locally extinct, or functionally extinct, perhaps actually on the brink of extinction for some taxa, including within MPAs, the MPA of the Port-Cros Archipelago would appear to be an unexpected exception. The good conservation of Fucales populations of the PCNP probably results from the absence of habitat destruction, of eutrophication and pollution, prohibition of spear-fishing and recreational fishing, strong regulation of professional fishing activities with the ban of trawling and strong regulation of SCUBA-diving. Testing each of these hypotheses would help stakeholders and MPA managers to implement more efficient management plans, taking into consideration the fact that the preservation of Fucales may require management measure distinct from those that have proved efficient for other taxa such as fish (e.g. limitation of herbivorous populations).

Acknowledgements This study was partially funded by the Port-Cros National Park and by the Agence de l'Eau Rhône Méditerranée & Corse (Pierre Boissery). We thank all the people from the park, especially Alain Barcelo, Hervé Bergère and Thierry Houard, for their assistance. We are also indebted to Michael Paul, a native English speaker, for improving the English text. Finally, we acknowledge with thanks the curators of all the following herbaria we visited at the Museum National d'Histoire Naturelle (B. Dennetiere and B. de Reviers), Villa Thuret (C. Ducatillon), Museum d'Histoire Naturelle d'Aix-en-Provence (C. Delnatte, M. Durand), Museum d'Histoire Naturelle de Toulon (L. Charrier), Museum d'Histoire Naturelle d'Avignon (P. Moulet), Herbier de l'Université de Montpellier 2 (V. Bourgade), Museum d'Histoire Naturelle de Nice (B. Rollier), Musée Océanographique de Monaco (M. Bruni).

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3. L’indicateur CARLIT : pertinence, robustesse et reproductibilité

3.1. L’état de l’art des différents indicateurs utilisant les macrophytes comme BQE

Les macrophytes vont être maintenant considérés comme des éléments de qualité biologique (BQE, Biological Quality Elements), outils de gestion que la France doit utiliser dans le cadre de l’Union Européenne. En effet, l’Union Européenne a adopté en 2000 la Directive Cadre sur l’Eau (DCE) visant à préserver et à restaurer l’état des eaux superficielles et souterraines. L’objectif principal de la DCE est d’aboutir à un statut écologique bon pour toutes les masses d’eau et d’empêcher leur dégradation future. Les écosystèmes marins côtiers sont fortement impactés sur toute la planète. Les causes sont multiples et s'additionnent (e.g. déstructuration des habitats, pollution, introduction d'espèces, surpêche, aquaculture, réchauffement climatique). Aucune de ces perturbations n'est isolée et la somme de celles-ci affecte durablement les écosystèmes côtiers et leur capacité à délivrer des biens et des services (e.g. Worm et al., 2006; Halpern et al., 2008; Waycott et al., 2009). Devant ce constat, de nombreux pays dont les pays membres de l'Union Européenne, ont mis en place depuis une trentaine d'années des directives visant à protéger et à limiter la détérioration des écosystèmes. Ainsi, la Directive Cadre sur l'Eau (DCE, 2000/60/EC), mise en place en 2000, avait pour objectifs d'atteindre en 2015 un bon statut écologique et un bon statut chimique des masses d'eaux et d'empêcher leur dégradation future. Une masse d'eau est une unité de gestion dont les limites géographiques sont fixées officiellement par chaque pays.

Dans ce contexte, des programmes de surveillance ont été mis en place afin de suivre régulièrement un certain nombre de paramètres pertinents (‘éléments de qualité’) pour évaluer la qualité des eaux côtières. Quatre éléments sont suivis : les éléments de qualité biologique, physico-chimiques, polluants spécifiques et hydromorphologiques. Les éléments de qualité biologique englobent le phytoplancton, les ‘macroalgues’, les magnoliophytes et les invertébrés benthiques de substrat meuble. Le terme de ‘macroalgues’ désigne un ensemble polyphylétique d’organismes marins constitué des algues vertes (chlorobiontes, Viridiplantae) et des algues rouges ou rhodophytes (appartenant tous deux au règne des Archaeplastida) et des ‘algues brunes’ ou phéophycées faisant parties des chromobiontes (règne des Straménopiles) (Boudouresque, 2015). Le terme ‘macroalgues’ correspond à la définition ci-dessus et sera utilisé de façon courante même s’il ne représente pas un ensemble monophylétique.

L'élément de qualité biologique ‘macroalgues’ a été très souvent utilisé dans le cadre de la DCE. En effet, certaines espèces de macroalgues sont considérées comme de bons descripteurs environnementaux ; il s’agit tantôt d’espèces pérennes et longévives, qui représentent une certaine ‘mémoire’ environnementale, tantôt d’espèces éphémères, qui répondent assez

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rapidement aux changements de l’environnement dus à une perturbation. Depuis la mise en place de la DCE, un très grand nombre d’indices (ce terme générique est utilisé pour regrouper une dizaine de termes, voir Dauvin et al., 2010 pour les définitions) basés sur la composition et l’abondance des macroalgues, ont été développés sur les côtes atlantiques et méditerranéennes pour accéder au statut écologique des eaux côtières selon la DCE (Tableau 1). En Méditerranée, l’indice EEI et l’indice CARLIT ont été officialisés par la Grèce pour le premier, la France, l’Italie et l’Espagne pour le second. Pour valider la pertinence de ces indices, ils doivent être comparés à des pressions qui agissent dans la zone d’étude. Cela doit permettre de s’assurer du lien entre le statut de la masse d’eau défini par les macroalgues et les pressions l’affectant (Tableau 2). Tous ces indices n'ont pas été réellement corrélés avec des pressions. Le lien avec ces pressions a en effet été évalué de façon empirique non clairement définie (à dire d’expert), ou même n’a pas du tout été abordé (Orfanidis et al., 2001, 2003; Mangialajo et al., 2003; Panayotidis et al., 2004; Simboura et al., 2005; Ballesteros et al., 2007; Buia et al., 2007; Azzopardi et Schembri, 2009; Omrane et al., 2010; Orfanidis et al., 2011; Thibaut, 2011; Ferrigno et al., 2014). Un indice appelé LUSI (Land Use Sustainability Index) a été validé dans le cadre de la DCE par le groupe d'intercalibration des indices EEI et CARLIT (MEDGIG pour MEDiterranean Geographical Intercalibration Group) comme indice de pression officiel (Buche, 2012). Cet indice repose sur une analyse de l’occupation des terres avoisinantes aux zones d’étude combinée à la concavité de la zone et aux cours d’eau. L’indice LUSI n'a pas fait l'objet d'une publication scientifique. Les auteurs qui l’utilisent renvoient à un manuscrit en préparation, cité sous la forme ‘Flo et al., 2011’, ou à Lopez y Royo (2010). Les pressions mises en relation avec les indices biologiques doivent avoir un impact réel sur les communautés d’intérêt, être quantifiables au niveau d’une masse d’eau et pour l’ensemble des masses d’eau. Au final, la transposition directe des indices de pressions existants s’est révélée avoir peu de sens.

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Tableau 1. Les indices biologiques existants utilisant les ‘macroalgues’ comme ‘élément de qualité biologique’ en Atlantique et en Méditerranée.

Indice biologique Localisation Méthodes utilisées Références Blooms de Royaume Uni, Suivi des macroalgues opportunistes (Ulva spp.) Patrício et al., 2007; Scanlan et al., macroalgues Portugal 2007 opportunists CCO (Cover, Côtes atlantiques Mesure de la couverture des communautés Ar Gall et al., 2016 Characteristic species, et de Manche intertidales, du nombre d'espèces caractéristiques Opportunistic species) françaises des communautés algales par étage et de la couverture des espèces opportunistes CFR (Calidad de Nord de Somme de la richesse des communautés de Guinda et al., 2008, 2014a, 2014b; Fondos Rocosos) l’Espagne, macroalgues, de la présence d’espèces Juanes et al., 2008 Bretagne, opportunistes, l’abondance (couverture) des Portugal macroalgues et le statut physiologique ICS (Index of Bretagne Prend en compte la couverture de macroalgues, les Ar Gall et Le Duff, 2014 Community Structure) groupes taxonomiques, les groupes structuraux et les groupes fonctionnels de macroalgues MarMAT (Marine Portugal Somme de la richesse spécifique des macroalgues, Neto et al., 2012 Macroalgae % de chlorobiontes, nombre de rhodophytes, ratio Assessment Tool) entre espèces opportuniste et pérennes, % d’espèces opportunistes, description de la côte et couverture d’espèces opportunistes RICQI (Rocky Côte basque Prend en compte la richesse spécifique et la Díez et al., 2012 Intertidal Community espagnole composition des communautés de macroalgues Quality Index) RSL (Reduced Species Ecosse, Somme de la similarité des statuts écologiques, Wells et al., 2007; Bermejo et al., List) Côte Atlantique présence de Cystoseira, morphologie du complexe 2012, 2013b du sud de algal, richesse spécifique de macroalgues et de l'Espagne faune, % de communautés benthiques, couverture des herbivores et des suspensivores CARLIT Catalogne Mesure l'abondance et la distribution des espèces Ballesteros et al., 2007; Buia et al., (CARtographie espagnole, et des communautés de macroalgues dominantes 2007; Mangialajo et al., 2007; LITtorale) France, présentes sur la frange rocheuse littorale Asnaghi et al., 2009; Omrane et al., Ligurie, Naples, (médiolittoral inférieur et frange infralittorale) 2010 ; Sfriso et Facca, 2011; Sardaigne, Thibaut, 2011; Bermejo et al., 2012, Venise, 2013a, 2013b; ; Nikolić et al., 2013; Croatie, Ferrigno et al., 2014; Thibaut et Mer d'Alboran Blanfuné, 2014 ; T. Thibaut com. (sud de pers. l'Espagne) Malte, Monténégro, Albanie, Tunisie EEI (Ecological Grèce, Rapport entre la végétation d'un état composé Panayotidis et al., 1999, 2004; Evaluation Index) Slovénie, d'espèces pérennes (notamment des espèces du Orfanidis et al., 2001, 2003, 2011; Croatie, genre Cystoseira) vers des espèces opportunistes Simboura et al., 2005; Orlando- (Ulva spp.), lors d’une perturbation. Bonaca et al., 2008; Iveša et al., Malte 2009; Azzopardi et Schembri, 2009 E-MaQI (Expert – Littoral de Prend en compte la composition (présence- Sfriso et al., 2009 Qualité Macrophytes) Venise (Italie) absence, biomasse) des assemblages de macroalgues Le pourcentage de Ligurie (Italie) Pourcentage de couverture d'espèces structurantes Mangialajo et al., 2003 couverture d'espèces (Cystoseira amentacea et C. compressa) et opportunistes (Ulva spp.),

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Tableau 2. Paramètres utilisés pour mettre en relation les différents indices ‘macroalgues’ de qualité des masses d’eau avec les pressions.

Paramètres de pression Indices biologiques Références

Rejets urbains EEI Iveša et al., 2009

(distance au rejet ou présence) CARLIT Nikolić et al., 2013 Rejets urbains/industriels RSL/CARLIT Bermejo et al., 2012, 2013a, 2013b

(distance au rejet, quantité et type de CFR Guinda et al., 2014a rejet) CCO Ar Gall et al., 2016

Rejet industriel (distance au rejet) CFR Juanes et al., 2008

Embouchure cours d'eau RSL/CARLIT Bermejo et al., 2012, 2013a, 2013b

(distance au rejet ou simple CARLIT Nikolić et al., 2013 présence)

Port (commercial et/ou industriel) RSL/CARLIT Bermejo et al., 2012 , 2013 a, 2013b (distance au port ou simple présence) CARLIT Nikolić et al., 2013

Distance à une marina RSL/CARLIT Bermejo et al., 2012

RSL/CARLIT Bermejo et al., 2012

Type d'utilisation des sols MarMAT Neto et al., 2012

CARLIT Nikolić et al., 2013 Utilisation de la côte (%) CARLIT Bermejo et al., 2013a, 2013b

Présence de structure artificielle CARLIT Bermejo et al., 2013b

Taux d'artificialisation du littoral CARLIT Thibaut et Blanfuné, 2014

Nombre d'habitants MarMAT Neto et al., 2012

Surface de pêche MarMAT Neto et al., 2012

Aquaculture (présence) CARLIT Nikolić et al., 2013 Pollution diffuse (eutrophisation CCO Ar Gall et al., 2016 modérée, pêche à pied, piétinement)

Coefficient d'extinction de la RICQI Díez et al., 2012 lumière

RICQI Díez et al., 2012 Turbidité CARLIT Mangialajo et al., 2007

Matière organique RICQI Díez et al., 2012

Particules solides en suspension RICQI Díez et al., 2012

CARLIT Mangialajo et al., 2007 Salinité de surface EEI Orlando-Bonaca et al., 2008

CARLIT Mangialajo et al., 2007 Azote inorganique dissous EEI Orlando-Bonaca et al., 2008

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CARLIT Mangialajo et al., 2007 Phosphate EEI Orlando-Bonaca et al., 2008

Chlorophylle-a CARLIT Mangialajo et al., 2007

EEI Orlando-Bonaca et al., 2008

% de saturation en O2 CARLIT Mangialajo et al., 2007

Indice de qualité bactériologique (fréquence et abondance de CARLIT Mangialajo et al., 2007 bactéries fécales)

Métaux traces dans l'eau EEI Orlando-Bonaca et al., 2008

3.2. Résumé

La directive Européenne DCE préconise de travailler à l’échelle des masses d’eau. Contrairement aux recommandations de cette dernière, peu d’études utilisent les masses d'eau comme unité de surface à évaluer. La plupart des travaux sont basés sur des échantillonnages ponctuels le long de transects ou, au niveau de différentes stations, le long de la côte suivant un gradient de pollution plus ou moins bien défini (Mangialajo et al., 2007; Juanes et al.,2008; Asnaghi et al., 2009; Iveša et al., 2009; Bermejo et al., 2012; Neto et al., 2012; Nikolić et al., 2013; Guinda et al., 2014a, 2014b). En revanche, en France, tout le littoral est analysé et découpé en masses d’eau côtières.

La France compte 11 523 masses d’eau de surface (cours d’eau, plans d’eau, eaux de transition, eaux côtières) et 574 masses d’eau souterraine. Elle comptabilise 180 masses d’eau côtières sur ses façades maritimes européennes et d'outre-mer. En Méditerranée, le Bassin Rhône- Méditerranée & Corse comporte 47 masses d'eaux côtières, définies en 2003 par l’Agence de l’eau Rhône-Méditerranée & Corse (33 sur le continent et 14 en Corse) (Ifremer, 2015). L’évaluation de cet état écologique se fait sur plusieurs compartiments biologiques et de nombreux indices ont été développés. En France, les macrophytes ont été retenues pour définir le statut écologique des masses d’eau. La méthode CARLIT (CARtographia LITtoral) consiste à réaliser une cartographie des communautés dominantes se trouvant sur les franges médio- et infralittorale côtières.

L’indice CARLIT est la méthode officielle de la France et elle y est appliquée depuis 2007 (Thibaut et al., 2008, 2010, 2011; Thibaut & Markovic, 2009; Thibaut & Blanfuné, 2014a). Ainsi, l’ensemble des côtes françaises de la Méditerranée, Corse incluse, a été évalué une première fois lors de quatre missions, au printemps 2007 et 2008 pour la partie continentale (Thibaut et al., 2008; Thibaut & Markovic, 2009) et au printemps 2009 et 2010 pour la partie Corse (Thibaut et al., 2010, 2011). Les masses d'eaux doivent être évaluées au moins 2 fois sur une période de 6 ans. Les 6 années correspondent à la durée d’un plan de gestion de la DCE.

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La deuxième campagne d'évaluation a commencé en 2013 (Thibaut & Blanfuné, 2014a) et s'est poursuivie en 2015.

Ainsi, depuis 2007, la méthode CARLIT, développée par Ballesteros et al. (2007), a été appliquée sur l’ensemble des côtes françaises de la Méditerranée, soit 4 500 km de côtes à l’échelle 1/2 500ème, où les communautés, la géomorphologie et la nature du substrat ont été cartographiées à une échelle de 1/2 500ème, afin de déterminer le statut écologique des masses d'eaux littorales. Parmi les espèces d’intérêt recensées lors de la mesure de l’indicateur CARLIT, nous trouvons les encorbellements à Lithophyllum byssoides, Cystoseira amentacea ainsi que les espèces de Cystoseira des petits fonds. Le développement humain à proximité du littoral a engendré des perturbations à terre mais également en mer qui impactent les masses d’eau et les communautés.

La pertinence de l’indice CARLIT doit tout de même être validée, en le mettant en lien avec les pressions qui agissent sur les zones étudiées. Cela doit permettre de s’assurer du lien entre l’état de la masse d’eau défini par les éléments de qualités écologiques ‘macrophytes’ et les pressions l’affectant réellement. Pour cela un indice de perturbation (HAPI) pertinent et adapté aux masses d’eau et aux communautés prises en compte dans CARLIT a été créé. HAPI a ensuite été corrélé avec les EQR (Ecological Quality Ratio) issus de la méthode CARLIT. Les perturbations impactant le plus cet EQR sont l’artificialisation de la côte et les rejets d’eau douce (STEP -stations d’épuration - et cours d’eau). Les perturbations telluriques (les industries et l’urbanisation) considérées comme des pollutions diffuses influencent également l’EQR, mais de façon moins directe. Les résultats obtenus entre HAPI et l’indicateur CARLIT sont également cohérents.

Ce chapitre fait l’objet d’un article publié dans Ecological Indicators.

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3.3. Abstract

The application of the European Union (EU) Water Framework Directive (WFD) requires the assessment of the ecological status (ES) of coastal waters in order to detect environmental changes and implement management plans to prevent their further deterioration. The ES of a water body (WB) has to be assessed on the basis of the status of several biological indicators, referred to as biological quality elements (BQE), such as phytoplankton, macroalgae, seagrasses, macroinvertebrates and fish. We present the most extensive assessment ever undertaken of the ES of Mediterranean waters, by means of the CARLIT index, the most widely used index for the Mediterranean Sea. This index is based on the Ecological Quality Ratio (EQR) between a measured value of Ecological Quality (EQ) and a value corresponding to a reference site. This assessment is based on an extensive field study, covering the whole of the Mediterranean French coasts (including Corsica), 40 WBs and ~2 970 kilometres of shore (at a 1/2 500 scale). The original Ballesteros CARLIT method is compared to the Nikolić modified method, and we have undertaken the challenge of developing an alternative new simplified CARLIT method. This simplified method, which requires less expert judgement, is easier to implement by local authorities, and provides results similar overall to those of the original method. Previous attempts, if any, to correlate EQRs with anthropogenic stressors (through pressure indices) were mainly based upon land uses or on comprehensive lists of stressors, some spatially very sporadic, temporally highly variable, non-representative of the WB and with the impact poorly established on species and communities. To date, the LUSI (Land Uses Simplified Index) and the MA-LUSI-WB have been the most widely used pressure indices. Here, we propose a new pressure index (HAPI) taking into consideration the possible shortcomings of previous indices. It takes into account the actual pressures at community levels considered by the CARLIT method. It accounts well for the EQR values of the study area, as evidenced by the high correlation coefficient between EQRs and HAPI, better than that of the other pressure indices. The present study provides a comprehensive view of the ES of the French Mediterranean coasts. Surprisingly, the picture is far less cause for concern than expected, although this could result from an artefact due to the focus on superficial waters and habitats inherent to the CARLIT method. Where two successive assessments were performed (23 WBs, 2007-2010 vs 2012-2015), the results were similar, which stresses the robustness of the method and/or the relative stability over time of the overall ES of the WBs, and suggests that the successive assessments could be carried out at low frequency.

Keywords: Biological indicator; Macrophytes; Mediterranean Sea; Pressure index; Ecological Status, HAPI index

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3.4. Introduction

The coastal shore is an area that is strongly influenced by anthropogenic pressures, e.g. the constant growth of the population and its socio-economic activities, including agriculture, fisheries and aquaculture, industry and tourism. Coastal marine ecosystems are heavily affected throughout the world. The impact on the environment is multiple and cumulative, including habitat destruction, overfishing, pollution, species introduction, sea-level rise and global warming. None of these pressures is isolated and their cumulative effects impact the coastal marine ecosystems and their ability to deliver ecological goods and ecosystem services (Worm et al., 2006; Halpern et al., 2008; Waycott et al., 2009). Monitoring networks have been set up in order to better understand the putative impact of anthropogenic pressures on various biotopes (Mann, 2000). The European Union (EU) has introduced legislative measures to mitigate the impact on ecosystems of anthropogenic pressures. Since the early 1990s, the EU has adopted framework legislation to regulate the sustainable use of the environment, while protecting, and where necessary restoring, the good quality of the environment. In the framework legislation Birds and Habitats Directives (Council Directive 79/409/EEC, amended by Council Directive 2009/147/EC and Council Directive 92/43/EEC), the EU established a list of rare and threatened species, and rare natural habitat types, which are protected in their own right (Member States), to designate a network of protected sites (‘Natura 2000 sites’). While these Directives also took into account the marine realm, more recently the EU Marine Strategy Framework Directive, MSFD, (Council Directive 2008/56/EC) established a specific framework for conservation in the field of marine environmental policy. The application of the European Water Framework Directive, WFD (Council Directive 2000/60/EC) requires the assessment of the ecological status of coastal waters in order to detect environmental changes and implement management plans to prevent their further deterioration. This EU Directive recommends working on the basis of water bodies (WB). France has 11 523 surface WBs (rivers, lakes, transitional waters, and coastal waters) and 574 groundwater WBs. Of the 180 coastal WBs on French coastlines, only 47 are situated along the French Mediterranean coast: 33 between the Spanish border and the Italian border and 14 in Corsica (Ifremer, 2015). The ecological status of a WB has to be assessed on the basis of the status of several biological indicators referred to as Biological Quality Elements (BQE), such as phytoplankton, macroalgae, seagrasses, macroinvertebrates and fishes, and hydro- morphological and physico-chemical quality elements. To assess the ecological status of coastal water bodies in the WFD, a wide range of biological indices using macrophytes as BQE has been developed along the Mediterranean coasts, such as CARLIT (CARtography LITtoral), CCO (Cover Characteristic species Opportunistic species), CFR (Calidad de Fondos Rocosos), EEI (Ecological Evaluation Index), E-MaQI (Expert- Macrophyte Quality Index), ICS (Index of Community Structure), MarMAT (Marine Macroalgae Assessment Tool), RICQI (Rocky Intertidal Community Quality Index), and RSL (Reduced Species List) (Panayotidis et al., 1999, 2004; Orfanidis et al., 2001, 2003, 2011; Simboura et al., 2005; Ballesteros et al., 2007; Buia et al., 2007; Mangialajo et al., 2007; Wells et al., 2007; Guinda et al., 2008, 2014a, 2014b; Juanes et al., 2008; Orlando-Bonaca et al.,

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2008; Asnaghi et al., 2009; Azzopardi & Schembri, 2009; Iveša et al., 2009; Sfriso et al., 2009; Sfriso & Facca, 2011; Bermejo et al., 2012, 2013a, 2013b; Díez et al., 2012; Neto et al., 2012; Nikolić et al., 2013; Ar Gall & Le Duff, 2014; Ferrigno et al., 2014; Ar Gall et al., 2016; Blanfuné et al., 2016). Most of them are based on sampling along transects or at a few stations along the coast (Mangialajo et al., 2007; Juanes et al., 2008; Asnaghi et al., 2009; Iveša et al., 2009; Bermejo et al., 2012; Neto et al., 2012; Nikolić et al., 2013; Guinda et al., 2014a, 2014b). The CARLIT index (Ballesteros et al., 2007) is the only one to take into account the entire rocky coastline of a coastal WB. In addition, this index is the most widely used in the EU Mediterranean countries (Spain, France, Italy, Malta and Croatia) and in one non-EU country (Albania) (Ballesteros et al., 2007; Buia et al., 2007; Mangialajo et al., 2007; Omrane et al., 2010; Blanfuné et al., 2011; Sfriso & Facca, 2011; Bermejo et al., 2012, 2013a; Nikolić et al., 2013; Ferrigno et al., 2014; Blanfuné et al., 2016). The CARLIT method is based upon the mapping of mid-littoral and upper infralittoral species and communities of rocky shores that are considered as good descriptors of the environmental water quality. Evidence on the effects of industrial and wastewater discharges have been widely reported for shallow species, highlighting different sensitivity levels for different coastal assemblages (e.g. Bellan-Santini, 1968; Arnoux & Bellan-Santini, 1972; Bellan & Bellan- Santini, 1972; Belsher & Boudouresque, 1976; Belsher, 1977; Chryssovergis & Panayotidis, 1995; Soltan et al., 2001; Terlizzi et al., 2002). Long-lived macrophytes such as Cystoseira spp. (Fucales, Phaeophyceae) are evidence of long, relatively disturbance-free periods and good water quality, in contrast to some ephemeral or opportunistic species that respond quickly to any environmental disturbances, such as the articulated red algae of the genera Corallina Linnaeus and Ellisolandia K.R.Hind & G.W.Saunders (Corallinales, Rhodophyta) and the mussel Mytilus galloprovincialis Lamarck, 1819 (Mytiloida, Mollusca), that are indicative of medium water quality, and some species of green algae such as Ulva spp., Cladophora spp. that usually characterize waters of poor quality (e.g. Fernandez & Niell, 1982; Thomas, 1983; Janssens et al., 1993; Orfanidis et al., 2001; Panayotidis et al., 2004; Arévalo et al., 2007; Ballesteros et al., 2007; Mangialajo et al., 2007; Cecchi et al., 2009; Maggi et al., 2009; Falace et al., 2010; Sfriso & Facca, 2011; Nikolić et al., 2013). The relevance of biological indices has to be validated by putting them in correlation with the anthropogenic pressures acting in the study area, in order to establish the link between the ecological status of the coastal WB and the biological quality elements (BQE) used. All existing indices have been more or less correlated with pressure indices such as the LUSI Index (Land Use Sustainability Index), but the link has been assessed empirically and not clearly established, or not dealt with at all (Orfanidis et al., 2001, 2003, 2011; Mangialajo et al., 2003, 2007; Panayotidis et al., 2004; Simboura et al., 2005; Ballesteros et al., 2007; Buia et al., 2007; Juanes et al., 2008; Orlando-Bonaca et al., 2008; Azzopardi & Schembri, 2009; Iveša et al., 2009; Omrane et al., 2010; Bermejo et al., 2012, 2013a, 2013b; Diez et al., 2012; Neto et al., 2012; Nikolić et al., 2013; Ferrigno et al., 2014, Guinda et al., 2014a; ArGall et al., 2016). Moreover, parameters used to determine the correlation with biological indices were often not relevant pressures for the species and communities considered. A relevant link requires that the considered pressures would have an actual impact on species or communities of interest, and would be quantifiable at the scale of a WB and for all the water bodies considered.

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The aims of this study are i) to assess the ecological status of the water bodies of the French Mediterranean coasts by means of the CARLIT method, the first assessment undertaken over such an extensive shoreline (~2 970 kilometres), ii) to calculate the relationship between the CARLIT index and different, already-existing anthropogenic pressure indices, iii) to propose and to test a new index of anthropogenic pressures (HAPI), better correlated with the CARLIT index than previous pressure indices, iv) to discuss changes in the CARLIT index scores between two successive surveys (2007-2010 vs 2012-2015), and v) to discuss possible improvements to the CARLIT index, requiring less expert judgement and making it easier to implement by local authorities.

3.5. Materials

3.5.1. Study area and coastal water bodies

The CARLIT method only applies to coastal water bodies dominated by rocky shores where macrophytes can be used as BQE. On the 47 French coastal water bodies, 40 of them are concerned by this study; the others, which are mainly lined by sandy coasts, are not considered here (Figure 1). A first assessment of the considered water bodies was conducted in 2007 and 2008 on the continent and in 2009 and 2010 in Corsica. A second assessment was run in 2012 and 2015 (Table 1).

Table 1. The 40 coastal water bodies analysed by the CARLIT method and the sampling dates for each area (nra = not re-assessed). Between square brackets, English translation of the water body (WB) name and further geographical informations, where necessary.

Administrative name of the WB (in French) [English translation] First Second N° assessment assessment 1 FRDC01 - Frontière espagnole - Racou plage [Spanish border - Racou beach] 2007 2012 2 FRDC02c - Cap d’Agde 2007 2012 3 FRDC04 - Golfe de Fos 2007 2012 4 FRDC05 - Côte Bleue [between Couronne and pointe de Corbières] 2007 2015 FRDC06a - Petite Rade de Marseille [between pointe de Corbières and pointe 5 2007 2012 d’Endoume, not including Frioul Islands] FRDC06b - Pointe d’Endoume - Cap Croisette et îles du Frioul [between pointe 6 2007 2012 d’Endoume and cap Croisette, including the Frioul Islands and Planier Island] FRDC07a - Îles de Marseille hors Frioul [Riou Archipelago: Maïre, Tiboulen de 7 Maïre, Jarre, Jarron, Plane, Petit Congloué, Grand Congloué and Riou Islands] 2007 2015

8 FRDC07b - Cap Croisette - Bec de l’Aigle 2007 2015

9 FRDC07c - Bec de l’Aigle - Pointe Fauconnière 2008 2015

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10 FRDC07d - Pointe Fauconnière - Îlot Pierreplane 2008 2015

11 FRDC07e - Îlot Pierreplane - Pointe du Gaou 2007 nra

12 FRDC07f - Pointe du Gaou - Pointe Escampobariou 2008 2015

13 FRDC07g - Cap Cépet - Cap de Carqueiranne 2007 2015 FRDC07h - Brégançon - Îles du Soleil [From Escampobariou to cap de l’Esterel, and 14 from cap de Brégançon to cap Bénat, excluding the inner gulf of Giens and 2007 nra including Porquerolles Island, PortCros Archipelago and Le Levant Island]

15 FRDC07i - Cap de l’Esterel - Cap de Brégancon 2008 nra

16 FRDC07j - Cap Bénat - Cap Camarat 2008 nra 17 FRDC08a - Cap Camarat - Pointe des Issambres 2008 nra 18 FRDC08b - Golfe de Saint-Tropez 2008 2015 FRDC08c - Fréjus – Saint-Raphaël - Ouest de Sainte-Maxime [From West of Sainte- 19 Maxime to Saint-Raphaël] 2008 2012 20 FRDC08d - Ouest Fréjus - Pointe de la Galère 2007 2015

21 FRDC08e - Pointe de la Galère - Cap d’Antibes 2008 nra FRDC09a - Cap d’Antibes - Sud Port d’Antibes [From cap d’Antibes to the south of 22 Antibes harbour] 2007 nra FRDC09b - Port d’Antibes - Port de commerce de Nice [From Antibes harbour to 23 the commercial port of Nice] 2007 2012 FRDC09c - Port de commerce de Nice - Cap Ferrat [From the commercial port of 24 Nice to Cap Ferrat] 2007 nra 25 FRDC09d - Rade de Villefranche [Bay of Villefranche-sur-Mer] 2007 2012 26 FRDC10a - Cap Ferrat - Cap d’Ail 2007 nra FRDC10b - Cap d’Ail - Monte Carlo [From Cap d’Ail to the eastward border of the 27 Monaco Principality] 2008 2012 FRDC10c - Monte Carlo - Frontière italienne [From the eastward border of the 28 Monaco Principality to the Italian border] 2008 nra 29 FREC01ab - Sud Nonza - Punta Palazzu [From South of Nonza to punta Palazzu] 2010 nra 30 FREC01c - Golfe de Saint-Florent 2009 2012 31 FREC01d – Canari 2009 2015 32 FREC01e - Ouest du Cap Corse [Western coast of Cap Corse] 2009 nra 33 FREC02ab - Est du Cap Corse [Eastern coast of Cap Corse] 2009 2015 34 FREC03ad - Littoral sud est de la Corse [southeastern coast of Corsica] 2010 nra 35 FREC03b - Golfe de Porto-Vecchio 2009 2012 36 FREC03c - Golfe de Santa Amanza 2009 nra 37 FREC03eg - Littoral sud-ouest [southwestern coast of Corsica] 2009 nra FREC03f - Goulet de Bonifacio [the cove of Bonifacio, mainly occupied by the 38 commercial and the recreational ports] 2009 2012 39 FREC04ac - Golfe d’Ajaccio 2009 nra 40 FREC04b - Punta Senetosa - Punta Palazzu 2010 nra

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Figure 1. Study area and coastal water bodies assessed. See Table 1 for the meaning of the numbers.

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3.5.2. Calculation of the CARLIT index

The ecological status of coastal water bodies of the study area was assessed by means of the CARLIT method (Ballesteros et al., 2007). The CARLIT method is based upon the mapping of geomorphological characteristics obtained in the field (slope, morphology and natural/artificial substrate) and some mid-littoral and shallow subtidal species and communities of the rocky shoreline. In the present study, three methods of calculation of the CARLIT Index have been applied to the same data set and coastal water bodies: the classical method described by Ballesteros et al. (2007), the Nikolić et al. (2013) method and an alternative simplified method proposed here. In the classical method (hereafter: original CARLIT method), six relevant geomorphological situations were distinguished according to the coastline morphology and natural/artificial substrates (Table 2). The species and communities taken into account, according to a decreasing level of sensitivity (SL, from 20, very sensitive, to 1, not sensitive) to disturbance, are listed in Table 3.

Table 2. Geomorphological situations with their ecological quality values calculated in reference conditions (EQrsi). ‘Low coast’ means a cliff lower than 15 m; ‘high coast’ means a cliff higher than 15 m (from Ballesteros et al., 2007; Ballesteros pers. comm.).

Geomorphological Coastal morphology Substrate EQrsi situation (i) 1 Decimetric blocks Artificial 12.1 2 Low coast Artificial 11.9 3 High coast Artificial 8.0 4 Decimetric blocks Natural 12.2 5 Low coast Natural 16.6 6 High coast Natural 15.3

For each geomorphological situation, the length of the coast occupied by each species or community was measured and the ecological quality value (EQ) was calculated using the formula:

EQssi = ∑(lj*SLj)/∑lj

Where i is the geomorphological situation; EQssi is the ecological quality value of the geomorphological situation i; lj is the length of the coastline with the species or community j, SLj is the sensitivity level of the species or community j (Table 3) and ∑lj is the total length of the coastline occupied by the geomorphological situation i.

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According to the WFD, the ecological status of a coastal WB has to be expressed in terms of ecological quality ratios (EQR). This ratio indicates the relationship between the value of the biological parameters (here species and communities) recorded for a given coastal WB and the value for these parameters in the reference conditions applicable to this body.

The EQR (Ecological Quality Ratio) of a geomorphological situation of a coast is calculated as the ratio between the EQs measured (EQssi) and the EQ of reference sites corresponding to the same ‘geomorphological situation’ with species and communities of highest sensitivity level (EQrsi) (Table 2). Therefore, the EQR of a coast corresponding to a coastal WB is calculated according to the following formula:

EQR = (∑[(EQssi/EQrsi)*li])/∑li

Where i is the geomorphological situation; EQssi is the EQ at the study site for the geomorphological situation i; EQrsi is the EQ at the reference sites for the geomorphological situation i; li is the coastal length occupied by the geomorphological situation i (li= ∑lj) and ∑li is the total length of the coastline of the coastal WB (∑li = ∑∑lj). The EQR is expressed as a numerical value between 0 and 1. The ecological status of a coastal WB is defined as follows:

EQR Ecological status 1 to >0.75 High 0.75 to >0.60 Good 0.60 to >0.40 Moderate 0.40 to >0.25 Poor 0.25 to 0.0 Bad

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Table 3. Species and communities taken into account in the CARLIT Index (classical method) with their ‘sensitivity level’ (SL) according to Ballesteros et al. (2007), with their description in the study area.

Species and communities Description in the study area SL Cystoseira mediterranea / Continuous stands of C. amentacea or C. mediterranea 20 amentacea 5 Cystoseira crinita Stands of C. crinita 20 Cystoseira balearica Stands of C. brachycarpa (a) 20 Other shallow Cystoseira Stands of C. foeniculacea, C. barbata, C. spinosa var. tenuior, C. 20 species compressa subsp. pustulata (b) Posidonia reefs Barrier and fringing reefs of Posidonia oceanica (Magnoliophyta) 20 Cymodocea nodosa Cymodocea nodosa (Magnoliophyta) meadows 20 Zostera noltii Zostera noltei (Magnoliophyta) meadows (c) 20 Lithophyllum byssoides rims Bioconstructions of L. byssoides (Rhodophyta) 20 Cystoseira mediterranea / Almost continuous stands of C. amentacea or C. mediterranea 19 amentacea 4 Cystoseira mediterranea / Abundant patches of dense stands of C. amentacea or C. mediterranea 15 amentacea 3 Cystoseira mediterranea / Abundant scattered plants of C. amentacea or C. mediterranea 12 amentacea 2 Cystoseira compressa Stands of C. compressa subsp. Compressa 12 Cystoseira mediterranea / Rare scattered plants of C. amentacea or C. mediterranea 10 amentacea 1 Corallina elongate Stands of articulated Corallinales without Cystoseira species (d) 8 Haliptilon virgatum Stands of epiphytic articulated Corallinales without Cystoseira (e) 8 Mytilus galloprovincialis M. galloprovincialis (mussel) beds without Cystoseira 6 Encrusting corallines Communities of Lithophyllum incrustans, Neogoniolithon brassica- 6 florida and other encrusting corallines (Rhodophyta) Green algae Stands of Ulva spp. and/or Cladophora spp. (Chlorobionta) 3 Blue green algae Communities dominated by Cyanobacteria (f) 1 (a) C. balearica is a heterotypic synonym of C. brachycarpa. (b) C. spinosa var. tenuior was not observed during the survey (c) Zostera noltei is the correct name for Z. noltii. (d) Several species of articulated Corallinales, not distinguishable in the field, can occur in the Mediterranean Sea, e.g. Ellisolandia elongata (synonym: C. elongata), Corallina caespitosa and C. officinalis. (e) Haliptilon virgatum is an epiphytic species not distinguishable in the field from other epiphytic articulated Corallinales such as Jania spp. (f) Ballesteros et al. (2007) added the Chlorobionta Derbesia tenuissima; this species is not easy to see and impossible to identify in the field ; we therefore did not consider it.

Nikolić et al. (2013) developed a slightly modified CARLIT index for the eastern Adriatic Sea (hereafter: Nikolić method). The equations and the rationale are the same as described by Ballesteros et al. (2007). The differences lie in the geomorphological relevant situations (Table 4), in some species and communities, and in their sensitivity levels (Table 5).

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Table 4. Geomorphological situations with their ecological quality values calculated in reference conditions (EQrsi) from Nikolić et al. (2013). ‘Low coast’ means a cliff lower than 15 m; ‘high coast’ means a cliff higher than 15 m (from Ballesteros et al., 2007; Ballesteros pers. comm.).

Geomorphological Coastal morphology Coastline slope EQrsi situation (i) 1 High coast Horizontal 20.00 2 High coast Sub-vertical 17.55 3 High coast Vertical 12.96 4 High coast Overhanging 10.00 5 Low coast Horizontal 19.02 6 Low coast Sub-vertical 17.72 7 Low coast Vertical 14.62 8 Low coast Overhanging 9.66 9 Blocks - 12.76

Table 5. Species and communities taken into account for the calculation of the CARLIT Index, and their ‘sensitivity level’ (SL), according to Nikolić et al. (2013), with the description adapted to the study area.

Species and communities Description in the study area (SL) Cystoseira spicata 3 Continuous stands of C. amentacea or C.mediterranea (a) 20 Cystoseira crinitophylla Stands of C. crinitophylla 20 Cystoseira crinita Stands of C. crinita 20 Cystoseira corniculata Stands of C. corniculata 20 Cystoseira foeniculacea Stands of C. foeniculacea 20 Coralline rims Bioconstructions of Lithophyllum byssoides (b) 20 Cystoseira barbata Stands of C. barbata without other Cystoseira species 16 Cystoseira spicata 2 Abundant patches of C. amentacea (a) 15 Cystoseira compressa Stands of C. compressa without other Cystoseira species 12 Cystoseira spicata 1 Rare scattered plants of C. amentacea (a) 10 Photophilic algae Communities dominated by Padina spp., Dictyota spp., Dictyopteris 10 spp., Taonia spp. and Halopteris spp. (Phaeophyceae) Corallina elongata Community dominated by articulated Corallinales (c) 8 Mytilus M. galloprovincialis (mussel) beds without Cystoseira 6 Ulva spp. and Stands of Ulva spp. and Cladophora spp. (Chlorobionta) (d) 3 Enteromorpha spp. Cyanobacteria Communities dominated by Cyanobacteria 1 (a) Cystoseira spicata and C. amentacea var. spicata are considered here as heterotypic synonyms of C. amentacea. (b) We restricted this community type to bioconstructions of L. byssoides. (c) Several species of articulated Corallinales, not distinguishable in the field, can occur in the Mediterranean Sea, e.g. Ellisolandia elongata (synonym: C. elongata), C. caespitosa and C. officinalis. (d) The genus Enteromorpha is no longer distinguished from the genus Ulva, to which Enteromorpha species belong.

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In the present study, we propose another alternative and simplified CARLIT index (hereafter: simplified CARLIT method). The relevant geomorphological situations identified by Ballesteros et al. (2007), according to the coastline morphology and natural/artificial substrates were not modified except that, only the last three relevant geomorphological situations were taken into account on the basis of the principle that any artificial substrate will tend to be colonized as a natural substrate over time (Table 2). Likewise, some modifications on the communities mapped were made. The species and communities taken into account according to a decreasing level of sensitivity (SL, from 20, very sensitive, to 1, not sensitive) to disturbance are listed in Table 6. In contrast to Ballesteros et al. (2007), Cymodocea nodosa meadows, Zostera noltei meadows, Posidonia oceanica reefs and Lithophyllum byssoides rims are no longer taken into account for the calculation. Except these changes, the calculation method is still the same.

Table 6. Species and communities taken into account for the calculation of the new simplified CARLIT Index, and their ‘sensitivity level’ (SL).

Species and communities Description in the study area (SL) Cystoseira amentacea / C. Continuous or almost continuous stands of C. amentacea or C. 20 mediterranea 3 mediterranea

Other shallow Cystoseira Populations of C. barbata, C. brachycarpa, C. crinita, C. foeniculacea, 20 spp. C. jabukae (other than C. amentacea, C. compressa, C. mediterranea)

Cystoseira amentacea / C. Abundant patches of dense stands of C. amentacea or C. mediterranea 15 mediterranea 2

Cystoseira compressa Continuous or almost continuous stands of C. compressa subsp. 12 Compressa

Cystoseira amentacea / C. Scattered plants of C. amentacea or C. mediterranea 10 mediterranea 1

Other soft macroalgae Communities of non-perennial macroalgae without Cystoseira species, 10 ulvales and cladophorales (including algal turf) Articulated corallines Stands of articulated Corallina spp. without Cystoseira species (e.g. 8 Corallina caespitosa, C. officinalis and Ellisolandia elongata)

Encrusting corallines Stands of Lithophyllum incrustans, Neogoniolithon brassica-florida and 6 other encrusting corallines (Rhodophyta) Mytilus galloprovincialis Mytilus galloprovincialis (mussel) stands without Cystoseira species 6

Green macroalgae Stands of Ulva spp. and/or Cladophora spp. (Chlorobionta) 3

Cyanobacteria Communities dominated by Cyanobacteria (other than Rivularia sp.) 1

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3.5.3. Calculation of anthropogenic pressure indices

3.5.3.1. The Land Uses Simplified Index (LUSI) The LUSI index was elaborated to analyse the relationship between the CARLIT results and the anthropogenic pressures. This index is based on a combination of factors that reflect continental influences in the coastal water bodies: (i) the land uses (urban, industrial, and agricultural), (ii) the vicinity and the typology of rivers, and finally (iii) the shape of the coast (concave, convex or straight). The LUSI uses publicly available data. The calculation method of LUSI is described in Flo et al. (2011):

LUSI = (Urban Score + Agricultural Score + Industrial Score + Typology Score) * Correction number

The scores were calculated taking into account a 1.5 km inland strip, within the limits of each coastal WB, on a Corine Land Cover map based on 2006 data (Corine Land Cover, 2006).

3.5.3.2. The MA-LUSI-WB Index Torras et al. (2016) added two new descriptors to the calculation of the LUSI index: the population pressure and the artificialization rate of the rocky shore. The population pressure was estimated as the logarithm of the total population in the littoral municipalities divided by the length of the coastline. The artificialization rate was calculated as the ratio of the total length of artificial structures divided by the length of rocky shores. The MA-LUSI-WB index of a coastal WB was calculated as followed:

Inhabitants Length artificial MA-LUSI-WB = LUSI + log ( ) + Coastline length Length ocky of structures of r coastline

3.5.3.3. The Cumulative Human Impacts Index The Cumulative Human Impacts Index (CHII) was proposed by Holon et al., 2015. It is based upon a cumulative impact model which takes into account 10 different pressures: man-made coastline, boat anchoring, aquaculture, urban effluents, industrial effluents, urbanization, agriculture, coastline erosion, coastal population and fishing.

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3.5.3.4. The Human Activities and Pressures Index (HAPI) To identify the pressures likely to have a real impact on the species and communities taken into account in the CARLIT method, we propose here a new pressure index. Several criteria have to be considered. The pressure must concern the surface waters, have obvious impacts on communities mapped and be persistent. Furthermore, data on pressures must be available and representative at a coastal WB scale. Pressures observed at a single point or at a few kilometres scale cannot be considered because they are not representative at the scale of a coastal WB. Thus, we listed three metrics of continental pressures (urban, industrial and agricultural areas; see below) and four metrics of marine pressures (see below). For the continental pressures, the three considered metrics were expressed as the percentage of land surface covered (data from Corine Land Cover, 2006) and were considered at the scale of the watershed of the coastal WB (in contrast with the LUSI index, which considers a 1.5 km strip, whatever the coastal relief):

- urbanisation (CLC codes 111, 112, 141 and 142) (hereafter ‘Urban area’), - the industry (CLC codes 121 to 124 and 131 to 133) (hereafter ‘Industrial area’), - the agricultural activities (CLC codes 211-213, 221-223, 231 and 241-244) (hereafter ‘Agricultural area’). The other areas without such pressures (e.g. forests) are considered as natural areas. At sea, 4 pressures were retained: (i) the artificialization of the coast (field data, expressed as the percentage of the artificialized coastline of the WB), (ii) fish farms (field data and Medtrix, 2015 (database IMPACT); expressed as the coastline of rocky coasts potentially impacted, in metres), (iii) sewage outfalls (field data and Medtrix, 2015 (database IMPACT); expressed as the coastline of rocky coasts potentially impacted, in metres) and (iv) rivers (field data and CARMEN 2015a, 2015b; expressed as the coastline of rocky coasts potentially impacted, in metres). Data from IMPACT are derived from modelling results (Holon et al., 2015). For the calculation of the pressure index, the ‘sewage outfalls’ and ‘rivers’ pressures were summed into a single pressure named ‘Freshwater’. A semi-quantitative scale, between 1 and 4, was assigned for each pressure (Table 7).

Table 7. Pressure score (PS) assigned to each pressure i. Urban Industrial Agricultural Coastal Fish farms Freshwater area area PS area artificialization (% shore (% shore (% water- (% (% watershed) (% shore length) length) length) shed) watershed) 1 0 – 10 0 – 10 0 – 5 0 – 5 0 – 1 0 – 5 2 11 – 35 11 – 25 6 – 15 6 – 25 2 – 15 6 – 25 3 36 – 75 26 – 75 16 – 30 26 – 75 16 – 40 26 – 75 4 > 75 > 75 > 30 > 75 > 40 > 75

397

Each selected metric was correlated with the EQRs measured by the CARLIT method for each coastal WB. A Principal Component Analysis (PCA) was performed, using the software R® (R Core Team, 2013) to define the links between pressures and EQRs. An indication of the nature, strength and relevance of correlation is given to determine the prevailing trends in the data set. The correlation coefficients of these selected pressures were used to weight their influence in the calculation of the pressure index (Table 8).

Table 8. Absolute values of the correlation coefficient (r) between pressures i and the EQR data, from correlation matrix of the ACP

Urban Industrial Agricultural Coastal Pressure Fish farms Freshwater area area area artificialization

R |0.14| |0.31| |0.06| |0.68| |0.15| |0.40|

Finally, the pressure index of a WB was weighted according to the annual seawater turnover. The annual seawater turnover of a coastal WB can be derived from modelling (Ganzin et al., 2009). It represents the flow of water entering the water mass relative to the total volume of the WB, which accounts for the remanence of pollutants. We have distinguished three levels of annual seawater turnover rate and we assigned them three turnover scores (Table 9).

Table 9. Turnover score (TS) assigned to the annual seawater turnover rate of a WB j Seawater turnover rate TS > 1 400 1.33 100 à 1400 1 < 100 0.80

The proposed pressure index (Human Activities Pressures Index; HAPI) for a coastal WB j is as follows:

HAPIj = ∑ (PSi * ri) / TSj

where: PSi : Pressure score assigned to the pressure i (Table 7). ri : absolute value of the correlation coefficient between the pressure i and EQR data (Table 8) TSj : Turnover score assigned to the seawater turnover rate of the WB j .

The HAPI pressure index can vary from 1.31 (minimal pressure) to 8.7 (maximal pressure).

Each pressure index (LUSI, MA-LUSI-WB, CHII and HAPI) was correlated with the EQR of each WB.

398

3.6. Résults

3.6.1. Ecological assessment

The 40 coastal WBs surveyed represent ~2 970 km of linear of rocky shores (measured at scale 1/2 500). For the first assessment of the 40 WBs, the three CARLIT methods gave very close results (Table 11): only three WBs changed of ES between the original CARLIT method and the proposed simplified method (WB #5 from poor to moderate, WB #7 from high to good and WB #18 from good to moderate). When the WBs were assessed two times (23 WBs), 7 and 8 WBs changed of ES (original and simplified CARLIT method, respectively) (Table 11).

Whatever the method, a significant correlation between the first and the second assessment was observed (r = 0.93 for the original CARLIT method, r = 0.89 for the Nikolić method and r = 0.89 for the simplified CARLIT method, p < 0.001), indicating both robustness (reproducibility) and the absence of trend.

Whatever the assessment (first or second), there is a significant correlation between the results of the three methods (r = 0.92 between the original and Nikolić methods, r = 0.95 between the original and the simplified CARLIT methods and r = 0.93 between the simplified and the Nikolić methods, p < 0.001). Considering the 23 WBs assessed twice, species and communities exhibited a relative stability between the two assessment (r = 0.97, p< 0.001). Only few changes in percentages of fast growing species or communities have been registered (mainly mussels, articulated corallines, encrusting corallines and other soft macroalgae) (Table 12), and 7 and 8 WBs changed of ES (mostly gain of one class) (original and simplified CARLIT method, respectively) (Table 11).

399

Table 11. Comparison of EQR values and ecological status of the 40 WBs (for number and administrative names, see Table 1 and Fig. 1), according to the three CARLIT methods (Ballesteros et al., 2007, Nikolić et al., 2013 and this study). EQR and ES column: first assessment (left) and second assessment (right).

Water bodies Original CARLIT method Nikolić method Simplified CARLIT method (WBs) EQR ES EQR ES EQR ES 1 - FRDC01 0.52/0.58 Moderate Moderate 0.50/0.53 Moderate Moderate 0.47/0.56 Moderate Moderate 2 - FRDC02c 0.32/0.43 Poor Moderate 0.29/0.39 Poor Poor 0.32/0.43 Poor Moderate 3 - FRDC04 0.43/0.45 Moderate Moderate 0.40/0.41 Moderate Moderate 0.46/0.45 Moderate Moderate 4 - FRDC05 0.63/0.61 Good Good 0.58/0.61 Moderate Good 0.64/0.56 Good Moderate 5 - FRDC06a 0.36/0.43 Poor Moderate 0.40/0.40 Moderate Moderate 0.40/0.43 Moderate Moderate 6 - FRDC06b 0.55/0.64 Moderate Good 0.55/0.59 Moderate Moderate 0.47/0.54 Moderate Moderate 7 - FRDC07a 0.80/0.80 High High 0.74/0.71 Good Good 0.64/0.55 Good Moderate 8 - FRDC07b 0.95/0.85 High High 0.84/0.76 High High 0.76/0.64 High Good 9 - FRDC07c 0.66/0.57 Good Moderate 0.60/0.59 Moderate Moderate 0.61/0.57 Good Moderate 10 - FRDC07d 1.00/0.90 High High 0.94/0.82 High High 1.00/0.85 High High 11 - FRDC07e 0.76 High 0.76 High 0.77 High 12 - FRDC07f 0.93/0.94 High High 0.84/0.84 High High 0.93/0.93 High High 13 - FRDC07g 0.68/0.64 Good Good 0.64/0.62 Good Good 0.70/0.65 Good Good 14 - FRDC07h 1.00 High 0.96 High 1.00 High 15 - FRDC07i 0.64 Good 0.62 Good 0.65 Good 16 - FRDC07j 1.00 High 0.94 High 1.00 High 17 - FRDC08a 0.98 High 0.87 High 0.98 High 18 - FRDC08b 0.66/0.61 Good Good 0.55/0.45 Moderate Moderate 0.57/0.49 Moderate Moderate 19 - FRDC08c 0.54/0.55 Moderate Moderate 0.51/0.49 Moderate Moderate 0.55/0.55 Moderate Moderate 20 - FRDC08d 1.00/0.93 High High 0.99/0.83 High High 1.00/0.92 High High 21 - FRDC08e 0.82 High 0.75 Good 0.82 High 22 - FRDC09a 1.00 High 0.88 High 1.00 High 23 - FRDC09b 0.49/0.49 Moderate Moderate 0.43/0.43 Moderate Moderate 0.49/0.49 Moderate Moderate 24 - FRDC09c 1.00 High 0.92 High 1.00 High 25 - FRDC09d 0.36/0.43 Poor Moderate 0.31/0.42 Poor Moderate 0.36/0.44 Poor Moderate 26 - FRDC10a 0.81 High 0.71 Good 0.81 High 27 - FRDC10b 0.49/0.50 Moderate Moderate 0.44/0.49 Moderate Moderate 0.49/0.50 Moderate Moderate 28 - FRDC10c 0.72 Good 0.65 Good 0.72 Good 29 - FREC01ab 0.87 High 0.90 High 0.86 High 30 - FREC01c 0.58/0.69 Moderate Good 0.61/0.91 Good High 0.57/0.72 Moderate Good 31 - FREC01d 0.84/0.80 High High 0.91/0.82 High High 0.91/0.79 High High 32 - FREC01e 0.83 High 0.88 High 0.79 High 33 - FREC02ab 0.61/0.84 Good High 0.79/0.85 High High 0.60/0.85 Good High 34 - FREC03ad 0.80 High 0.87 High 0.82 High 35 - FREC03b 0.42/0.41 Moderate Moderate 0.46/0.47 Moderate Moderate 0.45/0.45 Moderate Moderate 36 - FREC03c 0.94 High 0.79 High 0.84 High 37 - FREC03eg 0.94 High 0.96 High 0.97 High 38 - FREC03f 0.60/0.57 Moderate Moderate 0.78/0.73 High Good 0.58/0.58 Moderate Moderate 39 - FREC04ac 0.96 High 0.96 High 0.96 High 40 - FREC04b 0.88 High 0.89 High 0.90 High

400

Table 12. Percentage of the shore length occupied by the species and communities entering the calculation of the CARLIT index along the 23 water bodies assessed in 2007-2011 and in 2012- 2015.

Species and communities First assessment Second assessment (2007-2011) (2012-2015) C. amentacea and C. mediterranea (3, 2 and 1) 38.0 39.5 Other shallow Cystoseira spp. 0.1 1.2 Cystoseira compressa 2.2 3.0 Other soft macroalgae 3.9 6.4 Articulated corallines 20.5 26.8 Encrusting corallines 12.5 7.3 Mytilus galloprovincialis (mussels) 6.9 2.8 Green macroalgae 3.1 3.1 Cyanobacteria 4.9 3.0 Lithophyllum byssoides rim 7.9 6.9

3.6.2. Response of CARLIT methods to anthropogenic pressures

Values of each anthropogenic pressure index have been calculated for the 40 water bodies (Table 13). Correlations between the three CARLIT methods and the different pressure indices were not significant with the CHII, slightly correlated with LUSI and MA-LUSI-WB, and strongly correlated with the HAPI (Table 14).

401

Table 13. Anthropogenic pressure indices for each WB (number and administrative name).

Anthropogenic pressure Index Water bodies (WBs) LUSI Index MA-LUSI-WB Cumulative Impact HAPI

1 - FRDC01 3.75 4.733 185 865 2.65 2 - FRDC02c 3.00 4.727 133 758 5.04 3 - FRDC04 5.00 6.390 987 027 4.76 4 - FRDC05 2.00 3.232 281 824 3.46 5 - FRDC06a 5.00 7.320 147 829 5.55 6 - FRDC06b 2.00 3.412 201 066 3.15 7 - FRDC07a 0.00 1.336 44 930 2.57 8 - FRDC07b 1.25 2.582 131 416 2.61 9 - FRDC07c 1.25 2.692 180 446 3.78 10 - FRDC07d 2.50 3.568 51 202 2.42 11 - FRDC07e 2.50 3.737 328 887 3.50 12 - FRDC07f 3.75 4.966 397 703 3.50 13 - FRDC07g 3.75 5.354 372 188 4.57 14 - FRDC07h 2.50 3.448 305 718 1.77 15 - FRDC07i 5.00 6.539 441 896 4.54 16 - FRDC07j 2.50 3.472 381 960 2.93 17 - FRDC08a 5.00 6.169 300 741 2.80 18 - FRDC08b 6.25 7.781 258 084 4.20 19 - FRDC08c 6.25 8.283 93 169 5.83 20 - FRDC08d 2.00 2.977 195 065 2.41 21 - FRDC08e 5.00 6.397 470 680 3.57 22 - FRDC09a 3.00 4.375 28 182 2.27 23 - FRDC09b 3.75 5.849 220 360 5.28 24 - FRDC09c 3.75 5.236 11 319 1.64 25 - FRDC09d 3.75 5.128 31 146 4.48 26 - FRDC10a 3.75 4.951 151 730 2.73 27 - FRDC10b 3.75 5.821 5.39 28 - FRDC10c 1.50 3.030 4.43 29 - FREC01ab 1.25 2.063 432 929 1.77 30 - FREC01c 1.25 2.128 142 886 2.19 31 - FREC01d 0.00 0.642 54 936 1.73 32 - FREC01e 1.25 1.923 69 108 1.73 33 - FREC02ab 2.00 2.921 234 051 1.77 34 - FREC03ad 2.50 3.341 147 395 1.77 35 - FREC03b 2.50 3.682 479 838 4.19 36 - FREC03c 1.25 2.188 19 156 2.07 37 - FREC03eg 0.00 0.813 201 776 1.81 38 - FREC03f 1.25 2.235 4 367 3.45 39 - FREC04ac 2.50 3.391 708 705 1.77 40 - FREC04b 1.25 2.309 405 107 2.88

402

Table 14. Correlation between the EQR values, according to each CARLIT method, and the four anthropogenic pressures indices. * significant (p< 0.05).

EQR Original CARLIT EQR Nikolić method EQR Simplified CARLIT method method LUSI Index -0.33* -0.05* -0.25 MA-LUSI-WB -0.39* -0.57* -0.33* CHII -0.07 -0.06 +0.07 HAPI -0.79* -0.86* -0.74*

3.7. Discussion

The present data constitute the most extensive assessment ever undertaken of the ecological status of Mediterranean waters, based upon the CARLIT index, the most widely used index for the Mediterranean Sea (Table 15). This assessment encompasses 40 coastal water bodies and ~2 970 kilometres of shore (at 1/2 500 scale). The simplified CARLIT index, proposed here, does not significantly save field time, and provides less accurate mapping of the communities (Enric Ballesteros pers. comm.), but is easier to implement and requires less expert judgement than the original method (Ballesteros et al., 2007). As highlighted by Dauvin et al. (2010), the benthic indicators have to be transferred in the simplest possible form to local authorities, such as marine protected areas (MPAs). In addition, the simplified index provides results similar overall to those of the original method; when changes occur, they consist in a slight lowering of the EQR; this is due to the removal of Lithophyllum byssoides rims (e.g. WB #7 where L. byssoides rims are very abundant). These rims were indicative of a long period of good ES in the past, but are currently undergoing submersion and collapse because of the sea level rise (Verlaque, 2010; Faivre et al., 2013; Thibaut et al., 2013). This trend is expected to increase in the next few years, and it is thus difficult to separate the impact of sea level rise from that of the water quality, obviously resulting in a bias in future assessments.

403

Table 15. Comparison of the ecological status of coastal water bodies in different Mediterranean regions, based upon the CARLIT method sensu lato. Percentage of coastal water bodies falling within each category (high through bad) and the total number of WB analysed.

Study area High Good Moderate Poor Bad Total Reference Alboran Sea (Andalusia, Spain)** 55 30 10 5 0 20 Bermejo et al., 2013 Catalonia (Spain) 16 27 46 12 0 33 Ballesteros et al., 2007 Catalonia (Spain) 22 22 53 3 0 32 Torras et al., 2016 France (Ballesteros original 55 18 28 0 0 40 This study method)* France (Nikolić method)* 50 20 28 3 0 40 This study

France (Simplified method)* 50 13 38 0 0 40 This study

Liguria (Italy)** 33 33 25 8 0 12 Asnaghi et al., 2009

Genova-Portofino area (Liguria, 33 33 33 0 0 3 Mangialajo et al., 2007 Italy)** Capo Carbonara MPA (Sardinia, 100 0 0 0 0 2 Ferrigno et al., 2014 Italy)** Malta 78 11 11 0 0 9 Blanfuné et al., 2011

Eastern Adriatic Sea (Croatia)** 67 0 0 17 17 6 Nikolić et al., 2013 District of Vlora (Albania) 40 0 20 20 20 5 Blanfuné et al., 2016

* Last Ecological status obtained for each coastal water bodies

** not water bodies but site

Two successive assessments were performed (2007-2010 vs 2012-2015). The results were very similar and, when there was a change in EQR, the simplified CARLIT method does not evidence unidirectional trend. Cavallo et al. (2016) already stressed the robustness of the CARLIT method. In addition to robustness, the significant high correlation between the two assessments, whatever the method, evidences the stability of the overall ES of the coastal water bodies. Consequently, as suggested by Cavallo et al. (2016), successive assessments could be carried out at low frequency. The existing EQRs were mainly based upon the expert knowledge of the sensitivity of species and communities to a set of anthropogenic stressors. Most of these EQRs have not been correlated with definite pressures, or have been empirically linked to ill-defined pressures. Interesting attempts have been made to link EQRs and pressures (e.g. Mangialajo et al., 2007; Orlando-Bonaca et al., 2008; Iveša et al., 2009; Díez et al., 2012; Neto et al., 2012; Bermejo et al., 2012, 2013; Nikolić et al., 2013; Guinda et al., 2014a; Ar Gall et al., 2016). However, some of the stressors were often tackled on the basis of scattered measurements, were spatially and/or temporally very variable, were not representative of all the WBs and/or their impact upon species and communities was far from being established. Stressors such as turbidity, dissolved

404

organic nitrogen, phosphate, Chlorophyll-a, saturated O2, faecal bacterial indices, etc., may prove to be irrelevant in the framework of the WFD, at least in some WBs, for one or several of the above-mentioned reasons. This is illustrated by general indices, such as CHII (Holon et al., 2015); although very comprehensive and useful in contexts other than that of the WFD, it is totally uncorrelated with the CARLIT index. To date, the LUSI and the MA-LUSI-WB were the best and most widely used pressure indices, the former being the recommended pressure index in the context of the Mediterranean Geographical Intercalibration Group (Buché, 2012). The main shortcoming of the LUSI index is that it is only based upon the land and river estuaries (Flo et al., 2011). The MA-LUSI-WB (Torras et al., 2016) improves on the LUSI index by adding the length of artificial structures along the shore. Here, we have proposed a new pressure index (HAPI), taking into account the possible shortcomings of previous indices; this pressure index accounts better for the EQR values than the previous indices, as evidenced by the high correlation coefficient between EQR and HAPI. Data collected in the framework of CARLIT method provide a mapping of species or communities present on the rocky shores and ultimately the ecological status of one water body at a given time. The link between the CARLIT index and HAPI index provides an understanding of the link between the ecological status and anthropogenic pressures of a water body. The HAPI index could be used to define switching thresholds between ecological statuses and quantify the ‘maximum load’ for each pressure in each water body. Identification of pressures impacting the communities and determining the switching threshold will allow managers to act at the source of the pressure and prevent or limit the deterioration or improve the ecological quality of water bodies, which is one of the objectives of the WFD. The CARLIT index, especially when coupled with a pressure index, constitutes a powerful tool in the framework of the WFD. However, in the context of the MSFD policy (Council Directive, 2008), it must be completed by new indicators taking into account the whole water column and the ecosystem functioning, such as the Ecosystem-Based Quality Indices (EBQI) (Personnic et al., 2014; Ruitton et al., 2014; Rastorgueff et al., 2015). The Mediterranean Sea is often regarded as a sea highly impacted by a variety of human- induced stressors, e.g. artificialization of the coast, discharges from sewage outfalls and rivers, fish farms (e.g. Pergent-Martini et al., 2006; Halpern et al., 2008; Lejeusne et al., 2010; Meinesz et al., 2013; Micheli et al., 2013; Giakoumi et al., 2015; Holon et al., 2015). The present study significantly increases the available number of coastal water bodies assessed with the CARLIT method and now provides a comprehensive view along thousands of kilometres of shore. Surprisingly, the picture is far less concerning than initially expected, at least in the western Mediterranean basin (Table 15). This can be related to the recent improvement of the water quality (Pinedo et al., 2013) as a result of the European water policy. There is also a possibility that the situation of the Mediterranean WB, better than expected, may be an artefact due to the focus on superficial waters and habitats inherent to the CARLIT method. If so, this artefact should be corrected by the complementary indices developed in the framework of the MSFD. Overall, as stressed by Enric Ballesteros (pers. comm.), the problems of the Mediterranean Sea are more related to habitat loss, overfishing, invasive species, etc., which do

405

not per se affect the water quality at a water body level (although they can affect it at a more local scale).

3.8. Conclusion

As a result of the present study, undertaken at a geographical scale never previously attempted, a comprehensive picture of a broad range of WBs is now available. The pertinence of the method, and of its improvement proposed here, has been confirmed, through several pressure indices, one of them (HAPI) being an original proposal. In fact, considering the complexity of the Integrated Coastal Zone Management (ICZM), no single index can account for such a diversity of issues: the ecological quality of a WB as a whole, status of the ecosystems, natural and human-induced pressures, etc. The future of the ICZM requires a combination of indices, each one providing information regarding a given problem, parameter and/or ecosystem, at a given scale. Future developments of the relationship between WB quality and ecological indicators on the one hand, and between CARLIT indices and stressors, could take advantage of the use of mathematical methods and models such as those developed in the framework of other scientific fields (e.g. Ocampo-Duque et al., 2006; Zhao et al., 2006; Muttil & Chau, 2007; Wang et al., 2014).

Acknowledgements This work was funded by the Agence de l'Eau Rhône Méditerranée & Corse. The authors are indebted to for field and technical assistance to Denis Bonhomme, Bérangère Casalta, Jean- Michel Cottalorda, Jean-Michel Culioli, Jean-Marie Dominici, Kaèle Geoffroy, Pierre-Alain Mannoni, Nicolas Mayot, Jean-Philippe Morin, Nicolas Nègre, Jérôme Payrot, Eric Pironneau, Pauline Robvieux, Sandrine Ruitton, Felix Santarelli and Gréory Sylla for field assistance. Thanks are also due to the authorities of Marine Protected Areas of Cerbère-Banyuls, Parc Marin de la Côte Bleue, Port-Cros National Park, Observatoire Marin du Littoral des Maures, Service Environnement of the Principality of Monaco, Réserve Naturelle des Bouches de Bonifacio and Réserve Naturelle de Scandula. Finally, thanks are due to M. Paul, a native English speaker, for proof-reading the text and to two anonymous reviewers for valuable suggestions.

406

|Partie 3 - Chapitre 4

4. Réponse des communautés algales aux pressions anthropiques en Albanie : évaluation de l’état écologique via la méthode CARLIT

4.1. Résumé

En 2013, pour la première fois, la méthode CARLIT a été appliquée à un pays ne faisant pas partie de l’Union Européenne (UE), l’Albanie, 3 ans après la création de la première Aire Marine Protégée albanaise (AMP de l’île de Sazani et de la péninsule de Karaburuni). La zone d’étude est une partie de l’AMP ainsi que la zone adjacente de la baie de Vlorë. Ce travail est la première cartographie des communautés de macrophytes du médiolittoral et de l’infralittoral supérieur réalisée dans cette zone géographique.

Dans la zone d’étude, 8 espèces de Cystoseira ont été identifiées : 5 dans la zone cartographiée, C. amentacea, C. compressa, C. crinita, C. crinitophylla, C. corniculata ; une sixième, C. foeniculacea f. latiramosa, a été trouvée en épave dans un filet de pêcheur, et les deux dernières, C. foeniculacea f. foeniculacea et C. barbata, dans des cuvettes du littoral externe (marin) de la lagune de Narta, au nord de Vlorë. Nous n'avons pas retrouvé Fucus virsoides qui avait été signalé à l'entrée de la baie de Vlorë en 1986 (Kashta, 1986) et qui y était encore présent il y a seulement quelques années (Kashta, comm. pers.). Lors de cette étude, un intérêt tout particulier a été porté aux encorbellements à Lithophyllum byssoides et aux forêts à Cystoseira amentacea. Les encorbellements à L. byssoides présentaient une mauvaise vitalité et étaient parfois morts à 100%. Les causes possibles de leur dégradation sont la pollution et la montée du niveau de la mer. En ce qui concerne C. amentacea, les populations étaient plus ou moins denses suivant les zones considérées. De très grandes zones de surpâturage par les oursins ont été observées. La surpêche, les pratiques illégales de pêche (dynamite) et la récolte des dattes de mer sont les principales causes de dégradation des fonds.

Le statut écologique des masses d’eau de la zone d’étude va de ‘mauvais’ à ‘très bon’ : - statut ‘mauvais’ : baie de Vlorë, - statut ‘médiocre’ : côte Est de l’ile de Sazani, - statut ‘moyen’ : côte Est de la péninsule de Karaburuni, - statut ‘très bon’ : côte nord-ouest de la péninsule de Karaburuni et la côte ouest de l’île de Sazani.

Un des résultats des plus notables est que la méthode CARLIT est applicable en Albanie qui est un pays extérieur à l’UE.

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|Partie 3 - Chapitre 4

Ce chapitre a fait l’objet d’une publication qui a été acceptée et sous-presse dans Marine Pollution Bulletin, et dans laquelle les statuts écologiques de la région de Vlorë, dont une partie de l’Aire Marine Protégée de l’île de Sazani et de la péninsule de Karaburuni, ont été évalués en utilisant l’indicateur CARLIT. Une cartographie de la distribution et de l’état de conservation des encorbellements de Lithophyllum byssoides, des populations de C. amentacea, de C. compressa et de différents assemblages de la roche photophile des petits fonds rocheux a été réalisée. La méthode CARLIT a été discutée et corrélée avec des indices anthropiques (e.g. LUSI). Cette étude constitue un point zéro pour l’AMP de l’île de Sazani et de la péninsule de Karaburuni et un outil d’aide à l’élaboration de son plan de gestion.

4.2. Abstract

The lower mid-littoral and shallow subtidal communities were studied in the district of Vlora (Albania), three years after the establishment of a Marine Protected Area, with particular attention to the long-lived species. The bioconstructions built in the mid-littoral zone by the calcified rhodobiont Lithophyllum byssoides were in poor condition and sometimes even dead. In contrast, the brown alga Cystoseira amentacea constituted lush stands. For assessing the ecological status of the studied area, the CARLIT method, based upon macroalgal communities, was applied. The observed range of ecological status was wide (‘high’ through ‘bad’) and was overall among the lowest assessed to date in the Mediterranean Sea. The occurrence of extensive sea-urchin barren-grounds, though not taken into consideration by the CARLIT index, confirmed the poor condition of large sectors of the study area. Overall, the CARLIT index is well correlated with anthropogenic pressures, as assessed by the LUSI index.

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|Partie 3 - Chapitre 4

4.3. Introduction

The Mediterranean Sea is a hotspot of marine biodiversity that is under siege due to high demographic pressure, a high percentage of worldwide shipping and tourism and the highest worldwide rate of biological invasions (Bianchi & Morri, 2000; Galil, 2000; Boudouresque & Verlaque, 2002; Boudouresque, 2004; Lotze et al., 2006; Coll et al., 2010, 2012; Lejeusne et al., 2010; Zenetos et al., 2010; UNEP/MAP, 2012; Bianchi et al., 2014; Giakoumi et al., 2015). Different pressures act over time and in unison, with possible synergy effects, to affect the species, the ecosystems and their ability to deliver ecosystem services (e.g. Worm et al., 2006; Halpern et al., 2008; Waycott et al., 2009). Within the framework of the Water Framework Directive (WFD, 2000/60/EC) (EC, 2000) of the European Union (EU), several indices based upon marine indicator species have been proposed to assess the ecological status of coastal water bodies, e.g. the CCO index (Cover, Characteristic species, Opportunistic species), based upon intertidal seaweeds along the European Atlantic coasts (Ar Gall et al., 2016) and the EEI (Ecological Evaluation Index, based upon macroalgae), PREI (Posidonia oceanica Rapid Easy Index, based upon the P. oceanica seagrass), R-MaQUI (based upon lagoon macrophytes), MAES (for mesophotic assemblages between 50 and 150 m depth, based upon ROV-imagery) and CARLIT (Cartography Littoral), based upon mid-littoral and shallow water species for the Mediterranean coasts (Orfanidis et al., 2003; Ballesteros et al., 2007; Sfriso et al., 2007; Gobert et al., 2009, Nikolic et al., 2013; Cànovas-Molina et al., 2016). The indicator species of good ecological status used for the CARLIT index (Ballesteros et al., 2007) are the long-lived species, i.e. seagrasses, Lithophyllum byssoides (Lamarck) Foslie (Rhodobionta, Archaeplastida) and Cystoseira spp. (Phaeophyceae, Stramenopiles), which are usually regarded as sensitive to pollution and coastal development. For this reason, they were included within the Berne Convention on the conservation of European wildlife and natural habitats (Appendix I: strictly protected flora species) (Council of Europe, 1979) and the Barcelona Convention for the protection of the marine environment and the coastal regions of the Mediterranean (Annex II: ‘Endangered or threatened species that the Parties shall manage with the aim of maintaining them in a favourable state of conservation’) (Barcelona Convention, 1976, 1996). Lithophyllum byssoides (synonym L. lichenoides) is a calcified red alga that thrives exclusively within a narrow vertical range a few centimetres above the mean sea-level (lower mid-littoral zone sensu Pérès, 1982). It is the ecosystem engineer of the Lithophylletum lichenoidis Giaccone 1993 association (Giaccone et al., 1993), which harbours both marine and terrestrial taxa (Molinier, 1958, 1960). Its mid-littoral location exposes it to sea-surface pollution. Under suitable environmental conditions (unpolluted, dim light and high hydrodynamics), it can constitute large bioconstructions referred to as Lithophyllum byssoides rims (Picard, 1954; Blanc & Molinier, 1955; Ballesteros, 1984; Laborel et al., 1994a). Due to the very narrow vertical distribution range (±10 cm) of L. byssoides and to its slow growth rate (Faivre et al., 2013; Thibaut et al., 2013), such bioconstructions require a long period of relative stabilisation of the sea-level to settle. Consequently, L. byssoides rims are valuable indicators of near-stable or slowly rising sea-level and high sea-water quality over long periods (Laborel et al., 1983,

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1993, 1994b; Morhange et al., 1992; Morhange, 1994; Laborel & Laborel-Deguen, 1996; Bressan et al., 2001; Faivre et al., 2013). Species of the genus Cystoseira C. Agardh (Phaeophyceae, Stramenopiles) are canopy forming brown algae dominating several assemblages from the subtidal fringe (less than 1 m below the mean sea level) down to the lower limit of the euphotic zone (infralittoral and circalittoral zone sensu Pérès, 1982) (Feldmann, 1937; Molinier, 1960; Pignatti, 1962; Verlaque, 1987; Ballesteros, 1988; 1990a, b; Giaccone et al., 1994). The zonation and the extension of these assemblages are under the control of a range of environmental conditions (light, temperature, hydrodynamics, water quality and grazing) (Sauvageau, 1912; Ollivier, 1929; Vergés et al., 2009). Among the Cystoseira species, C. amentacea [previously referred to as C. stricta (Montagne) Sauvageau and C. spicata Ercegović] is a species widely distributed in the Mediterranean Sea. It belongs, like C. mediterranea Sauvageau and C. tamariscifolia (Hudson) Papenfuss, to a morphological group restricted to the subtidal fringe, (Sauvageau, 1912; Feldmann, 1937; Ribera et al., 1992). Cystoseira amentacea is the ecosystem engineer of the Cystoseiretum strictae Molinier 1958 association, which harbours hundreds of species and can occupy extensive zones of wave-exposed shallow hard substrates (Molinier, 1960; Bellan- Santini, 1968; Boudouresque, 1971a, 1971b). Albania has about 427 km of coastline facing the Adriatic and Ionian seas, within the Mediterranean Sea. The marine environment of the Albania coast varies widely from north to south. The Adriatic northern part is dominated by shallow waters, sandy beaches, sandspits, wetlands and lagoons, whereas the Ionian southern part is a rugged rocky coast with high reliefs and caves (Tilot & Jeudy de Grissac, 1994). Located in the middle part of Albania, the city of Vlora is the second largest port (for trade and fisheries) in the country and one of the most attractive tourism resorts in the eastern part of the Mediterranean Sea (Fraschetti et al., 2011). The resident population is about 150 000 inhabitants and about 2 million tourists were accommodated in 2008 (INSTAT, 2008). The north and south coasts of the Bay of Vlora are occupied by extensive beaches. Facing Vlora, Sazani Island and the Karaburuni Peninsula are composed mainly of Cretaceous limestone rocks. In contrast with Vlora, the rural population of Sazani Island and the Karaburuni Peninsula is low, with 5-20 inhabitants km-². Sazani Island is military territory and Karaburuni Peninsula was declared a natural reserve in 1966. In April 2010, the coastal and marine area of Sazani Island and the Karaburuni Peninsula were raised to the status of Marine Protected Area (MPA), which is the first and the only existing MPA in Albania (Kashta et al., 2011). Only a very few data sets regarding the presence, abundance and patterns of distribution of marine species and communities were available in this area, these being 3 seaweed checklists (Kashta, 1986; Kupe & Miho, 2006; Antolić et al., 2010), an in-depth study of the genus Cystoseira (Ercegović, 1952) and a general assessment of biodiversity and communities (Fraschetti et al., 2011). The aim of the present study was to assess (i) the distribution and state of conservation of the Lithophyllum byssoides rims, the Cystoseira amentacea stands and shallow subtidal communities (ii) the ecological status of coastal waters of the region by means of the CARLIT method, especially along the coastline of Sazani Island and Karaburuni Peninsula, after the

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|Partie 3 - Chapitre 4 establishment of the MPA, (iii) the comparison between two methods of calculation of the CARLIT index (Ballesteros et al., 2007; Nikolić et al., 2013), and (iv) the congruence of the CARLIT index versus two proxies of anthropogenic pressure (Lopez y Royo et al., 2009; Flo et al., 2011).

4.4. Materials and methods

4.4.1. Sampling sites

The study was conducted in May 2013 in the district of Vlora (Albania, Mediterranean Sea). Most of the study area was located within the MPA of Sazani Island and the Karaburuni Peninsula (Figure 1). The shore south to Orso Bay, though belonging to the MPA, was not explored. Although L. byssoides and C. amentacea are perennial and long-lived species that can be observed year round, late spring is the most suitable period for such field work, as erect branches of C. amentacea are then fully developed.

4.4.2. Identifying ecological regions in the studied area

No coastal water bodies have been previously delineated in Albania, a country which does not belong to the EU, and is not bound to apply the European WFD requirements. We therefore undertook the following delineation by coastal water bodies according to the ridgelines watershed: the western and northern shores of Karaburuni Peninsula, the eastern shore of Karaburuni Peninsula and the southern and eastern shores of the Bay of Vlora, the western and the eastern shores of Sazani Island (Figure. 1).

4.4.3. Mapping of lower mid-littoral and shallow subtidal communities

The geomorphological characteristics of the shoreline were drawn on black and white A3 format aerial photographs from Google Earth®. The scale was 1:2 500. Three observers worked on board a small boat (length 5 m) moving at low speed (3 to 6 km h-1) a few metres from the shore. The species and communities were entirely mapped. Observations were entered within a Geographical Information System (GIS) database (ArcGis10®), allowing the extraction of latitude and longitude of each location, using the coordinate system WGS-1984-UTM-zone- 34N.

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|Partie 3 - Chapitre 4

The Lithophyllum byssoides rims of measurable size (i.e. at least 0.2-m width and 1-m long) and with a distinct overhang were exhaustively mapped and their vitality was visually assessed (alive rims vs dead). Among the shallow subtidal communities, down to 2-m depth, we mapped Cystoseira amentacea, C. compressa, Corallina caespitosa, Mytilus galloprovincialis, the mosaic of stands of other erect macroalgae and the barren grounds of encrusting corallines with the sea urchins Paracentrotus lividus (Lamarck, 1816) and Arbacia lixula (Linnaeus, 1758). For taxonomic and nomenclatural purposes, the worldwide electronic database algaebase.org (Guiry & Guiry, 2015) was followed.

Figure 1. The study site (district of Vlora) with the location of the Sazani Island and Karaburuni Peninsula MPA. Albania in the Mediterranean basin (above right).

4.4.4. Ecological status assessment

The ecological status of coastal water bodies of the study are was assessed by means of the CARLIT method (Ballesteros et al., 2007). The CARLIT method is based upon the mapping of geomorphological characteristics obtained in the field (slope, morphology and natural/artificial substrate) and some mid-littoral and shallow subtidal species and communities of the rocky shoreline.

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|Partie 3 - Chapitre 4

Six relevant geomorphological situations identified by Ballesteros et al. (2007), according to the coastline morphology and natural/artificial substrates (Table S1), were mapped. The species and communities taken into account, according to a decreasing level of sensitivity (SL, from 20, very sensitive, to 1, not sensitive) to disturbance, are listed in Table S2.

For each geomorphological situation, the length of the coast occupied by each community type was measured and the ecological quality value (EQ) was calculated using the formula:

EQssi = ∑(lj*SLj)/∑lj

Where i is the geomorphological situation; EQssi is the ecological quality value of the geomorphological situation i; lj is the length of the coastline with the species/community j, SLj is the sensitivity level of the species/community j (Table S2) and ∑lj is the total length of the coastline occupied by the geomorphological situation i.

According to the WFD, the ecological status of a coastal water body has to be expressed in terms of ecological quality ratios (EQR). This ratio indicates the relationship between the value of the biological parameters (here species and communities) recorded for a given coastal water body and the value for these parameters in the reference conditions applicable to this body.

The EQR (Ecological Quality Ratio) of the geomorphological situation of a coast is calculated as the ratio between the EQ obtained (EQssi) and the EQ obtained in the reference sites corresponding to the same ‘geomorphological situation’ (EQrsi ) (Table S1). Therefore, the EQR of a coast corresponding to a coastal water body is calculated according to the following formula:

EQR = (∑[(EQssi/EQrsi)*li])/∑li

The EQR is expressed as a numerical value between 0 and 1. The ecological status of a coastal water body is defined as follows: EQR Ecological status 1 to >0.75 High 0.75 to >0.60 Good 0.60 to >0.40 Moderate 0.40 to >0.25 Poor 0.25 to 0.0 Bad

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|Partie 3 - Chapitre 4

Nikolić et al. (2013) developed a slightly modified CARLIT index for the eastern Adriatic Sea. The equations and the rationale are the same as described by Ballesteros et al. (2007). The differences lie in the geomorphologically relevant situations (Table S3) and in some species and communities, in their sensitivity levels (Table S4). The two methods of calculation of the CARLIT Index have been applied to the same database and water bodies.

4.4.5. Assessment of anthropogenic pressures

A water quality assessment of coastal water bodies must be done in relation to anthropogenic pressures. The assessment of known pressures that could affect the water quality within the study area was performed using the land use pressures according to CORINE Land Cover information system 2000-2006 (Büttner et al., 2004; CORINE land cover, 2006). We considered maps of the coast spanning a 1 km wide strip along each coastal water body: the western and northern shores of Karaburuni Peninsula, the eastern shore of Karaburuni Peninsula, the southern and eastern shores of the Bay of Vlora, and the western and the eastern shores of Sazani Island.

Land uses simplified index (LUSI) was calculated according to Flo et al. (2011). Assessment of anthropogenic pressures on the coastal zone by calculating the LUSI index using the publicly available data is described in UNEP/MAP (2011). In the present study, we used the adaptation of LUSI index proposed by Nikolić et al. (2013) (Table S5). For each coastal water body all scores for pressure were summed. Afterwards, a correction was applied to this sum in order to take into account the degree of confinement that could emphasize or diminish the effect of these pressures on the water body. Depending on the concave, convex or straight shape of the coastal line, the sum was multiplied by the correction factor 1.25, 0.75 or 1.00 (Table S5). LUSI Index = (A+B+C+D)*E.

In addition to the LUSI index, which provides a quantitative value assessing the anthropogenic pressures, we also tested the qualitative index proposed by Lopez y Royo et al. (2009) based on the surface area occupied by urban, agricultural and industrial activities using the Google- Earth images (for further details see Lopez y Royo et al., 2009).

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|Partie 3 - Chapitre 4

4.5. Results

4.5.1. Distribution and state of conservation of Lithophyllum byssoides rims

In the lower mid-littoral zone, L. byssoides was widespread. In 96 localities, it has built bioconstructions larger than 0.2-m wide and 1-m long for a cumulative length of ~2.5 km for a total coastline length of ~68 km, which represents 3.6% of the rocky coastline (Figure 2, Table S6). Most of the L. byssoides rims were facing W and NW (Figure 2). Although large L. byssoides rims, up to ~1-m wide, were previously reported in the study area (Tilot & Jeudy de Grissac, 1994), most L. byssoides rims were relatively narrow with a width of less than 0.5 m. At Sazani Island, especially in its southern part, a number of L. byssoides rims were in very poor condition (Figure 2: arrows). They were located at a relatively low tide level, resulting in an unusually frequent covering by the sea water, even under calm conditions. They were deeply bored by holes and a network of blow-holes, making some of them a veritable lacework of calcareous bioconstruction. Lastly, their upper side was densely coated with perennial macroalgae, especially Corallina caespitosa, a species previously misidentified as C. mediterranea or C. elongata, and commonly used as a proxy of the upper limit of the subtidal zone. The vitality of these L. byssoides rims was considered as nil and their status as dead (fossil L. byssoides rims). In contrast, at Karaburuni Peninsula and in the north of Sazani, the upper side of the rim showed a more or less continuous cover of living L. byssoides, and the rims were considered as alive (Figure 2: solid circles). However, with regard to the fossil L. byssoides rims, they were often perforated by a network of holes, so their health status was considered as intermediate.

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|Partie 3 - Chapitre 4

Figure 2. Distribution and vitality of Lithophyllum byssoides rims in the study area (for exact location, see appendix S6). When two or more L. byssoides rims are too close to be separately represented, they are depicted by a larger solid circle.

4.5.2. Distribution of Cystoseira amentacea stands and shallow subtidal communities

Cystoseira amentacea is well-distributed on the western and northern sides of the Karaburuni Peninsula and the western part of Sazani Island. On the eastern side of the Karaburuni Peninsula, C. amentacea populations are less continuous and are replaced southwards by C. compressa (Figure 3).

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|Partie 3 - Chapitre 4

Figure 3. Distribution of Cystoseira amentacea, C. compressa, mosaic stands of erect macroalgae, barren-grounds and reclamation and artificialized coastline in the study area

Beyond the L. byssoides rims and the C. amentacea stands, either barren-grounds or stands of erect macroalgae were present, except in front of the totally artificialized north-eastern part of Sazani Island that is occupied by the concrete bunkers and reclamations of a military base, with no macroscopic marine stands. Barren-grounds were characterized by encrusting corallines and sea urchins, Paracentrotus lividus and Arbacia lixula. These barren-grounds thrived from ~30 cm below the subtidal fringe down to at least 2 metres depth. They occurred on the eastern side of the Karaburuni Peninsula and the western side of Sazani Island (Figure 3). Along the rocky shores of the southernmost part of the Bay of Vlora, the barren-grounds extended up to the sea surface. Stands of erect macroalgae consisted in a patchwork of species, mainly Corallina caespitosa, Halopteris scoparia (Linnaeus) Sauvageau, Padina sp., Dictyota spp. and four species of the genus Cystoseira: C. barbata (Stackhouse) C. Agardh, C. crinita, C. crinitophylla Ercegović, C. corniculata (Turner) Zanardini. Large populations of Cystoseira foeniculacea (Linnaeus) Greville f. foeniculacea and C. barbata were found in rock pools close to Narta Lagoon, at the northern mouth of the Bay of Vlora. Lastly, a drift specimen of C. foeniculacea f. latiramosa (Ercegović) A. Gómez Garreta, M.C. Barceló, M.A. Ribera & J.R. Lluch was found in a fish net, at Vlora harbour, which indicates its occurrence in the study area. No individual of Fucus virsoides was found during our field surveys.

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|Partie 3 - Chapitre 4

4.5.3. Ecological status and anthropogenic pressures

The ecological status of the northern and western shores of the Karaburuni Peninsula and of the western shore of Sazani Island was high. In contrast, the three other coastal water bodies fell within the bad to moderate ecological status range (Figure 4, Table 1). Except for one coastal water body (eastern shore of Karaburuni Peninsula), the ecological status was identical whatever the CARLIT index calculation used (Ballesteros et al., 2007 versus Nikolić et al., 2013); however, the Nikolić et al. (2013) EQR was often higher (Table 1).

Figure 4. Ecological Quality Ratio (EQR) and ecological status of the different coastal water bodies of the study area in 2013, according to the Ballesteros et al. (2007) CARLIT method.

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|Partie 3 - Chapitre 4

Table 1. Comparison of EQR and ecological status of coastal water bodies according to the two CARLIT methods (Ballesteros et al., 2007 and Nikolić et al., 2013) and two indices of anthropogenic pressure: LUSI (calculation method from Nikolić et al., 2013) and the Lopez y Royo et al. (2009) pressure index.

Ballesteros et al., 2007 Nikolić et al., 2013 LUSI Lopez y Royo et al. (2009) Ecological Ecological index pressure index EQR EQR status status Western shore of Sazani 0.97 High 1.00 High 0 No pressure Island Eastern shore of Sazani 0.26 Poor 0.29 Poor 4 Moderate pressure Island Western and northern shores 1.00 High 1.00 High 0 No pressure of Karaburuni Peninsula Eastern shore of Karaburuni 0.57 Moderate 0.62 Good 2 High pressure Peninsula Southern and eastern shores 0.22 Bad 0.22 Bad 10 High pressure of the Bay of Vlora

In order to validate the use of the CARLIT index, the EQR values (calculated for both CARLIT methods) were compared with values of LUSI (Land Uses Simplified Index) and Lopez y Royo et al. (2009) pressure index obtained for each coastal water body (Table 1). The calculated EQR values were significantly correlated with the LUSI index (r = 0.85, with Ballesteros et al., 2007 method; r = 0.87, with Nikolić et al., 2013 method; both being significant, p > 0.001) confirming a good response of the CARLIT method to the different levels of disturbance.

It is worth noting that, in contrast, the Lopez y Royo et al. (2009) pressure index was more roughly linked to the calculated EQR values than the LUSI index (for the both CARLIT methods) (Table 1), indicating the poorer efficiency of the former.

4.6. Discussion

The lower mid-littoral and shallow subtidal communities (0-2 m depth) were studied in the district of Vlora (Albania), three years after the establishment of a Marine Protected Area.

In the lower mid-littoral zone, L. byssoides rims represented 3.6% of the coastline, a significant value although lower than some percentages previously measured in the western Mediterranean (Table 2). Most of the L. byssoides rims were facing W and NW, which is consistent with the wave exposure and the dim light conditions required by the species and the distribution described in other Mediterranean regions (Molinier, 1960; Sicsic, 1967; Bianconi et al., 1987). They were narrow (less than 0.5 m wide) while much wider L. byssoides rims have been described in the Mediterranean Sea (Bianconi et al., 1987; Laborel, 1987; Monbailliu & Torre 1990; Laborel et al., 1994a; Harmelin et al., 1996; Boudouresque, 2003; Faivre et al., 2013). Many L. byssoides rims were dead or in very bad state with frequently a network of holes. Several possible causes of regression of L. byssoides rims have been reported in the literature, namely trampling, sea

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|Partie 3 - Chapitre 4 surface pollution and the worldwide rise in sea-level (Verlaque, 2010; Faivre et al., 2013; Thibaut et al., 2013).

Table 2. Cumulative length of Lithophyllum byssoides rims in some Mediterranean areas and percentage of the length of rocky coastline. The scale of the map used for measuring the lengths is specified

Area Region or Cumulative Length of the Percentage Reference country length of rims rocky coastline of rims (scale of the map) Sazani Island and Albania ~2 500 m 68 376 3.6 % This study Karaburuni Peninsula (1:2 500) MPA San Fiurenzu Gulf Northern 0 m 17 804 m 0.0 % Thibaut & Corsica Blanfuné, 2014 (1:2 500) Scàndula MPA (Punta Western ~7 980 m a ~28 500 m 28 % Bianconi et al., Nera to Punta Scàndula) Corsica 1987 (1:5 000) Monte Carlo to Cap French 14 m 3 500 m 0.4 % Thibaut & d’Ail Riviera Blanfuné, 2014 (1:2 500) Saint-Raphaël to West Eastern 15 m 7 500 m 0.2 % Thibaut & Sainte-Maxime Provence Blanfuné, 2014 (1:2 500) Cap-Croisette to Western 6 618 m 47 271 m 14.0 % Thibaut & Endoume and Frioul Provence (1:2 500) Blanfuné, 2014 Islands (Marseille) Racou to Cerbère French 1 512 m 50 400 m 3.0 % Thibaut & Catalonia Blanfuné, 2014 (1:2 500) a In fact, not the cumulative length of rims, but that of 50-m segments encompassing a L. byssoides rim.

In the study area, the absence of wide L. byssoides rims, the steep shore profile and the difficulties of berthing or reaching these bioconstructions from the land, mean that trampling can be ruled out as a possible cause of degradation. Pollution which enhances the development of bioeroder organisms and the formation of holes (Laborel, 1987; Morhange et al., 1992; Laborel et al., 1994; Riggio et al., 1994; Boudouresque, 2003), is a better candidate because the waters of the Bay of Vlora are impacted by inputs of numerous pollutants from unmanaged expanding urbanization, the navy base at Karaburuni, maritime traffic, environmentally uncontrolled touristic pressure and sewage from a hydrochloric acid factory (Tilot & Jeudy de Grissac, 1994; Fraschetti et al., 2011). Finally, all Mediterranean L. byssoides rims were formed during the stabilisation or the slow rising of the sea-level throughout the Little Ice Age (LIA) (late 13th through early 19th centuries). The current acceleration of the worldwide rise in sea- level (3.3 mm a-1 between 1993 and 2009; Nicholls & Cazenave, 2010) would appear to be too rapid for the growth capacities of L. byssoides rims (Verlaque, 2010; Faivre et al., 2013; Thibaut

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|Partie 3 - Chapitre 4 et al., 2013). In the study region, the occurrence of subtidal species on the upper side of the lowest L. byssoides rims agrees well with this hypothesis. Similar submersion of L. byssoides rims has already been reported in the central Adriatic Sea (Faivre et al., 2013) and in the northwestern Mediterranean basin (Thibaut et al., 2013). The co-occurrence, in the same area, of L. byssoides rims in good and bad conditions could be due to different wave exposure; under highly exposed conditions, the rims are located higher, and are therefore less vulnerable to the sea level rise, than under less exposed conditions. Cystoseira amentacea stands were well distributed in the study area, especially on the western and northern shores of the Karaburuni Peninsula and the western part of Sazani Island. The species has long been considered as highly sensitive to anthropogenic pressures, e.g. pollution, resulting in dramatic regression events (Bellan-Santini, 1966; Janssens et al., 1993; Soltan et al., 2001; Boudouresque, 2003). In the southern Adriatic Sea, Falace et al. (2010) mention local regressions near Torre Guaceto but also extensive populations forming a continuous belt along the Apulian coast. In fact, an extensive mapping of northwestern Mediterranean populations (Southern France and Corsica) revealed that C. amentacea still formed an almost continuous belt in most suitable habitats, despite pollution and coastal development (Thibaut et al., 2007, 2014, 2015). The disappearances of C. amentacea stands were only restricted to coastal artificialized areas (harbours, reclamations) and waters severely polluted by urban and industrial sewage. Accordingly, continuous or almost continuous stands of C. amentacea observed in some parts of the study area, although indicating that the water body was not degraded, could not be considered per se as a proxy of pristine waters. In 1992, some specimens of the mid-littoral fucoid Fucus virsoides J. Agardh, an Adriatic endemic species common in the northern part of the Sea (Munda, 1972), were reported in the Bay of Vlora (Kashta, 1986, 1992). This record constituted the southern limit of distribution of the species. No individual of F. virsoides was found during our field survey, as already reported by Kashta (1995-1996), which confirms the general decline of the species in the mid-Adriatic Sea (Mačić, 2006; Falace et al., 2010). With regard to the large areas covered with barren-grounds, the total lack of environmental management is clearly to be blamed. The regime shift from marine forests to barren-grounds devoid of erect macroalgae is generally linked to the overexploitation of predatory fish, which gives rise to the rapid expansion of herbivorous sea urchin populations (Sala et al., 1998, 2012; Steneck, 1998; Boudouresque & Verlaque, 2013; Ling et al., 2015). Overfishing, not only using fishing nets and trawling but also by means of the illegal use of explosives, and the illegal breaking of shallow water rocks for date mussel Lithophaga lithophaga (Linnaeus, 1758) extraction, have already been denounced by Tilot & Jeudy de Grissac (1994) and Fraschetti et al. (2011). These illegal harvesting methods are still widely are still widespread, according to fishers themselves and to a student involved in the establishment of the MPA (Simon Moncelon, pers. comm.). Such destructive practices are known to have a dramatic impact on marine Mediterranean communities (Fanelli et al., 1994; Fraschetti et al., 2001; Guidetti & Boero, 2004; Devescovi et al., 2005). In addition, the sedimentary inputs from the Vjosa River, which runs north to Vlora (although the cyclonic general surface circulation flows northwards; Orlić et al., 1992), the pollution from the urban sewer of the Vlora city (Maiorano et al., 2011) and

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|Partie 3 - Chapitre 4 the current increase in tourism pressure might be related with the worsening of coastal water quality in the Bay of Vlora. The CARLIT index is used in most of the EU Mediterranean countries: Spain, France, Italy, Malta and Croatia (Ballesteros et al., 2007; Buia et al., 2007; Mangialajo et al., 2007; Omrane et al., 2010; Blanfuné et al., 2011; Sfriso & Facca, 2011; Bermejo et al., 2012, 2013; Nikolić et al., 2013; Ferrigno et al., 2014; Thibaut & Blanfuné, 2014). It is here applied for the first time in Albania, a non-EU country. The broad acceptance of this methodology for the assessment of the ecological status of coastal water bodies is due to the fact that (i) it is not destructive (no collection of species required); (ii) the mapping only concerns intertidal and very shallow marine habitats (no SCUBA diving required); (iii) large coastal stretches can be exhaustively explored; (iv) the considered taxa are relatively easy to identify by well-trained observers; (v) the CARLIT index is robust, with the ecological status of a given coastline congruent at a long time scale (Cavallo et al., 2016; Torras et al., 2016). The ecological status assessed by the CARLIT method was high for the northern and western shores of the Karaburuni Peninsula and the western shore of Sazani Island. In contrast, the three other coastal water bodies fell within the bad to moderate ecological status range. Nikolić et al. (2013) proposed some improvements to the CARLIT method, e.g. a change in the species taken into account and a local adaptation of Ecological Quality values of the relevant geomorphological situation. Measuring the substrate slope for each habitat and community type, as suggested by the authors, was time-consuming and adopting their improvements only had a slight effect on the final assessment.

Table 3. Comparison of the ecological status of coastal water bodies in different Mediterranean regions, based upon the CARLIT methodology. Number of coastal water bodies falling within each category (high through bad).

Study area High Good Moderate Poor Bad Total Reference District of Vlora (Albania) 2 0 1 1 1 5 This study

Alboran Sea (Andalusia, 11 6 2 1 0 20 Bermejo et al., 2013 Spain) Catalonia (Spain) 5 9 15 4 0 33 Ballesteros et al., 2007 France, including Corsica 19 9 7 2 0 37 Blanfuné et al., 2011 Genova-Portofino area 1 1 1 0 0 3 Mangialajo et al., 2007 (Liguria, Italy) Capo Carbonara MPA 2 0 0 0 0 2 Ferrigno et al., 2014 (Sardinia) Malta 7 1 1 0 0 9 Blanfuné et al., 2011

Eastern Adriatic Sea 4 0 0 1 1 6 Nikolić et al., 2013 (Croatia) a a According to the Ballesteros et al. (2007) method, slightly modified.

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|Partie 3 - Chapitre 4

Overall, the ecological status of the study area was among the worst recorded in the areas already studied in the western Mediterranean basin and the Adriatic Sea (Table 3). Overall, despite the establishment of a MPA in 2010, the ecological status of a large part of the area was still poor or bad in 2013. No improvement was apparent when compared with the 2007 situation (Fraschetti et al., 2011), rather to some degree a decline in status. The same conclusion has been drawn for this area through an assessment of macrobenthos and fish, carried out in June 2015 (Samjir Bekiraj and Lefter Kashta, unpublished data). The ecological status of the study area exhibited a good correlation with the LUSI index as a proxy of anthropogenic pressures, as previously evidenced by Bermejo et al. (2013) and Nikolić et al. (2013). In contrast, the Lopez y Royo et al. (2009) pressure index appeared not to be suitable at coastal water body scale. In the light of the experience gleaned on the occasion of the present study, certain improvements to the method might also be suggested. Firstly, the delineation of 5 categories of abundance of C. amentacea could be usefully simplified into only 2 or 3 categories, as already suggested by Nikolić et al. (2013). Secondly, it might seem logical to lessen the weight of C. amentacea within the index calculation, in light of the fact that the species is less sensitive to water pollution than previously assumed (Thibaut et al., 2014; but see comments below). Thirdly, the presence of L. byssoides rims seems to be overweighted, and their death by submersion could be wrongly attributed to a decline in ecological quality, while actually due to the rise in sea level (Faivre et al., 2013; Thibaut et al., 2013). These suggestions, at a broader geographic range (the Adriatic and the Western Mediterranean Basin), will be the subject of further studies. As regards the weigh, possibly too high, of C. amentacea within the CARLIT index calculation, it should be considered that the WFD uses the assemblage/habitats/species as indicators of water quality. The WFD says that water quality has to be high enough to not modify the species diversity, functionality and the habitats in the water body. If these three parameters are indistinguishable between a given place and a reference site (i.e. a place where human disturbances are nil or kept at a minimum), and the bioindicators used (in this case macroalgae of the habitats constituted by them) show no differences, it means that the water quality is not affecting the assemblages/habitats, and thus, this is consistent with the aims of the WFD. In this case, there would be no need to downweight the value of C. amentacea as the habitat remains unmodified in relation to a pristine place (Enric Ballesteros, pers. comm.). Furthermore, the article that claims that C. amentacea is less sensitive to pollution than previously expected (Thibaut et al., 2014) does not provide nutrient or pollution data. Finally, several papers unequivocally relate the effects of increased pollution values with the decline of C. mediterranea (the vicariant species of C. amentacea in some areas of the Mediterranean Sea) (Arévalo et al., 2007; Pinedo et al., 2007, 2015). At present, the Sazani Island-Karaburuni Peninsula MPA, established in 2010, is not yet managed as an MPA. The management plan and its implementation are just at their very inception, so that the present study may represent a useful tool to support the implementation of the management plan and as a baseline for future comparisons.

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|Partie 3 - Chapitre 4

Acknowledgements This work was funded by the French Coastal Protection Agency (Conservatoire de l’Espace Littoral et des Rivages Lacustres; in short: Conservatoire du Littoral) within the framework of the Mediterranean Small Islands Initiative PIM. Thanks are due to Michael Paul, an English native speaker, for proof-reading the English and to an anonymous reviewer for valuable comments and suggestions.

4.7. Supplementary materials

Supplementary materials to

Response of rocky shore communities to anthropogenic pressures in Albania (Mediterranean Sea): ecological status assessment through the CARLIT method

Blanfuné A., Boudouresque C.F., Verlaque M., Beqiraj S., Kashta L., Nasto I., Ruci S., Thibaut T.

Table S1. Geomorphological situations with their ecological quality values calculated in reference conditions (EQrsi). ‘Low coast’ means a cliff lower than 15 m; ‘high coast’ means a cliff higher than 15 m (from Ballesteros et al., 2007; Ballesteros pers. comm.).

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|Partie 3 - Chapitre 4

Table S2. Species and communities taken into account for the calculation of the CARLIT Index, and their ‘sensitivity level’ (SL), according to Ballesteros et al. (2007), with the description adapted to the study area.

Species and communities Description SL Cystoseira mediterranea 5 Continuous stands of C. amentacea (Phaeophyceae) (a) 20 Cystoseira crinita Stands of C. crinita 20 Cystoseira balearica Stands of C. corniculata (b) 20 Other shallow Cystoseira Stands of C. foeniculacea, C. barbata, C. spinosa var. tenuior, C. 20 species compressa subsp. pustulata (c) Posidonia reefs Barrier and fringing reefs of Posidonia oceanica (Magnoliophyta) 20 Cymodocea nodosa Cymodocea nodosa (Magnoliophyta) meadows 20 Zostera noltii Zostera noltei (Magnoliophyta) meadows (d) 20 Lithophyllum byssoides rims Bioconstructions of L. byssoides (Rhodophyta) 20 Cystoseira mediterranea 4 Almost continuous stands of C. amentacea (a) 19 Cystoseira mediterranea 3 Abundant patches of dense stands of C. amentacea (a) 15 Cystoseira mediterranea 2 Abundant scattered plants of C. amentacea (a) 12 Cystoseira compressa Stands of C. compressa subsp. compressa 12 Cystoseira mediterranea 1 Rare scattered plants of C. amentacea (a) 10 Corallina elongata Stands of articulated Corallinales without Cystoseira species (e) 8 Haliptilon virgatum Stands of epiphytic articulated Corallinales without Cystoseira (f) 8 Mytilus galloprovincialis M. galloprovincialis (mussel) beds without Cystoseira 6 Encrusting corallines Communities of Lithophyllum incrustans, Neogoniolithon brassica- 6 florida and other encrusting corallines (Rhodophyta) Green algae Stands of Ulva spp. and Cladophora spp. (Chlorobionta) 3 Blue green algae Communities dominated by Cyanobacteria (g) 1

(a) C. mediterranea does not exist in Albania, and is replaced by the vicariant C. amentacea. (b) C. balearica is a heterotypic synonym of C. brachycarpa. The latter does not exist in Albania, and is replaced by the vicariant C. corniculata. (c) C. spinosa var. tenuior was not observed during the survey, although present in the Adriatic Sea. (d) Zostera noltei is the correct name for Z. noltii. (e) Several species of articulated Corallinales, not distinguishable in the field, can occur in the Mediterranean Sea, e.g. Ellisolandia elongata (synonyme: C. elongata), Corallina caespitosa and C. officinalis. (f) Haliptilon virgatum is an epiphytic species not distinguishable in the field from other epiphytic articulated Corallinales such as Jania spp. (g) Ballesteros et al. (2007) added the Chlorobionta Derbesia tenuissima; this species is not easy to see and impossible to identify in the field ; we therefore did not consider it.

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Table S3. Geomorphological situations with their ecological quality values calculated in reference conditions (EQrsi) from Nikolić et al. (2013). ‘Low coast’ means a cliff lower than 15 m; ‘high coast’ means a cliff higher than 15 m (from Ballesteros et al., 2007; Ballesteros pers. comm.).

Table S4. Species and communities taken into account for the calculation of the CARLIT Index, and their ‘sensitivity level’ (SL), according to Nikolić et al. (2013), with the description adapted to the study area.

Species and communities Description (SL) Cystoseira spicata 3 Continuous stands of C. amentacea (a) 20 Cystoseira crinitophylla Stands of C. crinitophylla 20 Cystoseira crinita Stands of C. crinita 20 Cystoseira corniculata Stands of C. corniculata 20 Cystoseira foeniculacea Stands of C. foeniculacea 20 Coralline rims Bioconstructions of L. byssoides (b) 20 Cystoseira barbata Stands of C. barbata without other Cystoseira species 16 Cystoseira spicata 2 Abundant patches of C. amentacea (a) 15 Cystoseira compressa Stands of C. compressa without other Cystoseira species 12 Cystoseira spicata 1 Rare scattered plants of C. amentacea (a) 10 Photophilic algae Communities dominated by Padina spp., Dictyota spp., Dictyopteris 10 spp., Taonia spp. and Halopteris spp. (Phaeophyceae) Corallina elongate Community dominated by articulated Corallinales (c) 8 Mytilus M. galloprovincialis (mussel) beds without Cystoseira 6 Ulva sp. and Enteromorpha Stands of Ulva spp. and Cladophora spp. (Chlorobionta) (d) 3 sp. Cyanobacteria Communities dominated by Cyanobacteria 1 (a) Cystoseira spicata and C. amentacea var. spicata are considered here as heterotypic synonyms of C. amentacea. (b) We restricted this community type to bioconstructions of L. byssoides. (c) Several species of articulated Corallinales, not distinguishable in the field, can occur in the Mediterranean Sea, e.g. Ellisolandia elongate (synonyme: C. elongata), C. caespitosa and C. officinalis. (d) The genus Enteromorpha is no longer distinguished from the genus Ulva.

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Table S5. Types of pressure, CORINE land cover codes (CLC code), area percentages, scores used in calculation of LUSI and confinement correction factors from Nikolić et al. (2013).

Type of pressure CLC Code Area Score percentage (%) Urban area 11 < 10 0 (A) 10-33 1 33-66 2 ≥ 66 3 Commercial and 12, 13 < 10 0 Industrial area 10-33 1 (B) ≥ 30 2 Agricultural area 21-24 < 10 0 (C) 10-40 1 40-60 2 ≥ 60 3 Presence of Sewage outfall 1 definite pressures Commercial harbour 1 (D) Aquaculture 1 Freshwater input 1 Confinement Concave 1.25 correction factor Convex 0.75 (E) Straight 1.00

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|Partie 3 - Chapitre 4

Table S6. Localization of alive and dead Lithophyllum byssoides rims in the study area. Sites are ordered in counter-sclockwise direction. Coordinates are in decimal degrees

Length (m) X Coordinate Y Coordinate Location L. byssoides rim 5 19,27550071 40,51060245 Sazani Island L. byssoides rim 8 19,27373575 40,51148490 Sazani Island L. byssoides rim 4 19,27205148 40,51249376 Sazani Island Dead L. byssoides rim 88 19,26610539 40,50904861 Sazani Island L. byssoides rim 122 19,26526569 40,50769050 Sazani Island L. byssoides rim 96 19,26469140 40,50696834 Sazani Island L. byssoides rim 6 19,26501971 40,50441430 Sazani Island L. byssoides rim 10 19,26567661 40,50165432 Sazani Island L. byssoides rim 38 19,26702790 40,49813344 Sazani Island L. byssoides rim 14 19,26717777 40,49718130 Sazani Island L. byssoides rim 52 19,26842345 40,49278722 Sazani Island Dead L. byssoides rim 239 19,26922745 40,49242211 Sazani Island L. byssoides rim 17 19,27166103 40,49201833 Sazani Island L. byssoides rim 8 19,27176438 40,49174000 Sazani Island L. byssoides rim 31 19,27352766 40,49007846 Sazani Island Dead L. byssoides rim 236 19,27422836 40,49058464 Sazani Island L. byssoides rim 8 19,27837115 40,48005275 Sazani Island L. byssoides rim 20 19,27883090 40,47950335 Sazani Island L. byssoides rim 9 19,27850985 40,47972485 Sazani Island Dead L. byssoides rim 67 19,27916356 40,47899277 Sazani Island Dead L. byssoides rim 31 19,27875637 40,47827321 Sazani Island Dead L. byssoides rim 11 19,27881100 40,47785825 Sazani Island Dead L. byssoides rim 27 19,28123290 40,47460492 Sazani Island Dead L. byssoides rim 4 19,28544227 40,47388430 Sazani Island Dead L. byssoides rim 2 19,28674340 40,47427743 Sazani Island Dead L. byssoides rim 12 19,28691216 40,47463052 Sazani Island Dead L. byssoides rim 4 19,27881101 40,47782257 Sazani Island L. byssoides rim 8 19,32514438 40,43558093 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 9 19,32353487 40,43668853 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 5 19,32296057 40,43721533 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 42 19,32010333 40,43872411 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 8 19,31558988 40,43688983 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 6 19,31491680 40,43667701 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 7 19,31343519 40,43594746 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 5 19,31270901 40,43532007 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 4 19,30898148 40,43378666 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 9 19,30602737 40,43228247 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 73 19,30664148 40,43011997 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 95 19,30583214 40,43050822 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 98 19,30547777 40,42994961 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 8 19,30477269 40,42840761 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 10 19,30461084 40,42792145 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 51 19,30362005 40,42725960 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 17 19,29539651 40,42419814 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 9 19,29341786 40,42495345 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 10 19,29056286 40,41968945 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 7 19,29708571 40,41810808 Karaburuni Peninsula

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|Partie 3 - Chapitre 4

L. byssoides rim 14 19,29766018 40,41625642 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 28 19,30922520 40,40984818 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 30 19,30858477 40,40937073 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 44 19,30857108 40,40907113 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 6 19,30794768 40,40807739 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 41 19,31027387 40,40581705 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 21 19,31609606 40,40082363 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 18 19,31662497 40,40063345 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 6 19,31845876 40,39959527 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 7 19,32310540 40,39574453 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 6 19,32491567 40,39323365 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 10 19,33047924 40,38872563 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 16 19,33266487 40,38708168 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 39 19,33458097 40,38648251 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 9 19,33457421 40,38525923 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 20 19,33456115 40,38479634 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 16 19,33495448 40,38376598 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 5 19,33675726 40,38333896 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 11 19,33805067 40,38124673 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 11 19,33866970 40,38080919 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 12 19,34193327 40,37648478 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 18 19,34465089 40,37294637 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 5 19,34719002 40,37068599 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 6 19,34828667 40,36944304 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 9 19,34843562 40,36794677 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 16 19,34861135 40,36724366 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 30 19,35016280 40,36416263 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 41 19,35274792 40,36022935 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 7 19,35287200 40,35995450 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 13 19,35559082 40,35581976 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 29 19,35614610 40,35485191 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 14 19,35783966 40,35351174 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 13 19,35969013 40,35133888 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 10 19,36312981 40,34964250 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 11 19,36240405 40,34944184 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 9 19,36572116 40,34632637 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 8 19,36781303 40,34410743 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 10 19,36791729 40,34371732 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 6 19,36850871 40,33819225 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 11 19,36853584 40,33800102 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 16 19,36906349 40,33654462 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 19 19,36875782 40,33527228 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 8 19,37075978 40,33296451 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 8 19,37167787 40,33232398 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 20 19,37026079 40,33117766 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 36 19,37180617 40,32773162 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 8 19,37361029 40,32399898 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 8 19,37301380 40,32051421 Karaburuni Peninsula L. byssoides rim 27 19,37785110 40,31564744 Karaburuni Peninsula

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430

Discussion & Conclusion

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|Discussion & Conclusion

1. La biologie de la conservation et la notion de ligne de base

La notion de ligne de base (‘baseline’) est très importante lors d’études de rétrospective écologique. C’est l’état de référence auquel on compare les séries temporaires d’observations afin de déceler d’éventuels changements. L’identification de cette ligne de base est fortement subjective dans la mesure où elle est fonction de la sensibilité et des connaissances de l’observateur et du fait qu’un écosystème n’est jamais figé et évolue sans cesse. Des processus de restauration ou de remplacement se mettent en marche après chaque perturbation. Les perturbations naturelles et anthropogéniques contribuent à l’évolution des écosystèmes. Dans le cas du Lithophyllum byssoides, très peu d’observations remontent à plus de 60 ans et la caractérisation structurale de ses encorbellements est postérieure seulement aux années 1980s. Cependant la dernière longue période de relative stabilité du niveau marin qui a duré du XIIIe au XIXe siècle (Petit Age Glaciaire) peut être adoptée comme ligne de base pertinente puisque c’est durant cette période que tous les larges encorbellements de Méditerranée se sont édifiés. A partir de cette ligne de base solide, toute dégradation peut être analysée en fonction des évènements naturels extrêmes (basses ou hautes mers exceptionnelles et tempêtes décennales), des perturbations anthropogéniques locales ou diffuses et du changement global (élévation du niveau marin) (Partie 2. Chapitre 5).

Dans le cas des forêts de Fucales, la ligne de base peut être fortement biaisée surtout pour les espèces profondes vu que les premiers observateurs ne mettaient pas la tête sous l’eau. Il a fallu attendre les années 1950s et le développement de la plongée autonome pour que les scientifiques effectuent les premières observations in situ de ces espèces profondes. Les indications de distribution et d’abondance historiques des espèces telles que C. foeniculacea f. latiramosa, C. funkii, C. jabukae, C. spinosa var. compressa, C. usneoides et Sargassum spp., sont relativement récentes et basées sur quelques points de récolte et par conséquent doivent être considérées avec précaution (voir Coleman & Brawley, 2005 pour une discussion complète des problèmes rencontrés lorsqu’on travaille sur les spécimens d’herbier). Pour les espèces des petits fonds, les données historiques sont plus fiables. Lorsqu’une espèce était commune, elle était facile à récolter.

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|Discussion & Conclusion

2. Etat de conservation des populations

L’étude diachronique menée dans ce travail de thèse à partir des premières observations scientifiques exploitables (18ème siècle) est une première en Méditerranée sur autant de linéaire de côte (~ 2 970 km à l’échelle 2 500ème). Les résultats obtenus par l’analyse des données historiques et actuelles de distribution des Fucales le long des côtes françaises différent suivant les espèces étudiées, aussi bien en ce qui concerne l’état de conservation des populations que les causes impliquées dans leur régression. D’où viennent de telles différences et est-ce les mêmes causes de régression pour toutes les espèces de Fucales présentes en Méditerranée française ?

2.1. Les populations du médiolittoral inférieur et de de l’horizon supérieur de l’infralittoral

L’étude de l’état de conservation des encorbellements à Lithophyllum byssoides a montré une situation dramatique : la dégradation quasi-générale de la vitalité des encorbellements à L. byssoides a été mise en évidence, surtout pour les encorbellements situés près du niveau moyen de la mer (Partie 2. Chapitre 5). Depuis la fin du 20ème siècle, ces bioconstructions sont restées stables mais leur vitalité n’a cessé de se dégrader (Bianconi et al., 1987; Morhange et al., 1992; Laborel et al., 1993a; Meinesz et al., 1999; Meinesz et al., 2010; Verlaque, 2010; Thibaut et al., 2013). La régression quasi-générale des encorbellements de L. byssoides peut être expliquée par plusieurs perturbations non-exclusives : agressions mécaniques et chimiques, élévation de la température, acidification et surtout élévation du niveau marin. En effet, les encorbellements de L. byssoides étant étroitement associés à l’interface mer-air, ils sont les premiers à être affectés par l’accélération de l’élévation du niveau marin constatée depuis les années 1990s (+ 3 mm. an-1, soit une élévation totale de + 6 cm en moyenne ; Watson et al., 2015; CSIRO, 2016). Dans l’incapacité de s’adapter à ce changement global, beaucoup d’encorbellements se retrouvent positionnés trop bas pour se maintenir en vie et deviennent des formations « fossiles » colonisées par les espèces de l’infralittoral. Les encorbellements à L. byssoides constituent le premier écosystème méditerranéen en danger de disparition du fait du changement global.

L’étude de l’état de conservation des populations de Cystoseira amentacea, espèce clé du système infralittoral supérieur de mode battu, a montré que l’espèce est toujours abondante malgré la mise en évidence de quelques zones de régression ponctuelles sur des sites où les causes de sa régression sont connues. Parallèlement, plusieurs zones de colonisation ont pu être identifiées sur des aménagements littoraux anciens (Partie 2. Chapitre 3). La stabilité inattendue des populations de C. amentacea peut suggérer une sensibilité moindre à la pollution que ce qui était annoncé par le passé dans différents travaux (e.g. Bellan-Santini, 1963, 1964, 1966, 1968b; Arnoux & Bellan-Santini, 1972; Bellan & Bellan-Santini, 1972; Belsher & Boudouresque, 1976; Clarisse, 1980-1981, 1984; Boudouresque et al., 1990; Soltan et al., 2001;

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|Discussion & Conclusion

Boudouresque, 2003; Susini, 2006; Susini et al., 2007). Toutefois, aucune mesure de nutriments ni de pollution n’a été réalisée. Il faut donc rester prudent sur la sensibilité de C. amentacea par rapport à la pollution : des régressions localisées ont été observées devant les grands émissaires français tels que Cortiou à Marseille ou Sicié à Toulon. De plus, plusieurs travaux menés sur C. mediterranea (espèce vicariante de C. amentacea) ont montré de manière non équivoque la relation entre l’augmentation de la pollution et le déclin de l’espèce (Arévalo et al., 2007; Pinedo et al., 2007, 2015). La destruction de l’habitat, avec la construction de ports par exemple, est la deuxième cause de régression de C. amentacea. Ce phénomène est irréversible même si C. amentacea est capable de coloniser des structures artificielles (41 localités ont été recensées). Malheureusement pour l’espèce, ces constructions sont en permanence refaites, ce qui peut expliquer la disparition de nombreuses localités historiques sur des digues de la Côte d’Azur et dans le Var; toutes ces infrastructures appartiennent en effet à des ports qui ont été agrandis par la suite (Ollivier, 1929; Bensimon et al., 1966; Carvou, 1967; Gadea, 1967; Maggi, 1967; Canamella, 1968; Carvou et al., 1968; Vignes, 1968; Susini, 2006). Cystoseira compressa, espèce très tolérante et opportuniste, très fréquente dans le passé, est toujours bien représentée sur le littoral. Elle est restée stable au cours des deux derniers siècles le long du littoral de la Côte d’Azur (Partie 2. Chapitre 1). On la trouve aussi bien sur les rochers naturels que sur les constructions artificielles ; ceci avait déjà été observé par le passé (Susini, 2006).

2.2. Les populations des petits fonds rocheux (infralittoral de 1 à 15 m de profondeur)

A petite échelle (Régionale) (Partie 2. Chapitre 1, 2 & 4)

L’état de conservation des populations de Cystoseira crinita, espèce clé du système infralittoral peu profond de mode calme, varie suivant les régions considérées. Cette espèce est commune dans le Var et en Corse, alors qu’elle est éteinte fonctionnellement sur la Côte d’Azur (bien qu’elle soit toujours présente, ses faibles densités ne lui permettent plus d’assurer son rôle écosystémique) et elle semble éteinte ou quasi-éteinte le long de la Côte des Albères, du Languedoc et des Bouches-du-Rhône (Partie 2. Chapitre 2).

Le focus réalisé sur la région de la Côte d’Azur (Partie 2. Chapitre 4) a mis en évidence 3 taxons éteints (C. elegans, C. squarrosa, C. spinosa var. spinosa), 1 taxon presque éteint pour lequel il ne subsiste que quelques individus (C. foeniculacea f. tenuiramosa), 2 taxons en fort déclin et considérés comme fonctionnellement éteints (C. barbata et C. crinita), 4 taxons rares et en régression très importante qui ne se retrouvent qu’en faible densité dans des cuvettes littorales ou à faible profondeur (C. brachycarpa, C. compressa subsp. pustulata, C. sauvageauana et Sargassum vulgare) et enfin taxon observé pour la première fois (C. jabukae).

L’étude de l’évolution des populations de Sargassum sur l’ensemble du littoral (Partie 2. Chapitre 4) a montré que S. flavifolium était localement éteint dans le Var et en Corse et n’avait

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|Discussion & Conclusion

jamais été observé ailleurs. Sargassum trichocarpum n’a pas été retrouvé dans les Bouches-du- Rhône et n’a jamais été observé ailleurs. Sargassum vulgare est localement éteint sur la côte des Albères et dans le Languedoc, en déclin dans les Bouches du Rhône et la Côte d’Azur et stable dans le Var et la Corse. Quant à l’espèce invasive S. muticum, bien que ses populations soient abondantes et stables dans plusieurs lagunes côtières du Languedoc, elle n’a jamais réussi à former de peuplements pérennes en mer ouverte.

A grande échelle (ile de Port-Cros) (Partie 3. Chapitre 2)

Autour de l’île de Port-Cros, hormis une régression importante de l’amplitude verticale de la distribution de Cystoseira brachycarpa, 7 taxons de Fucales présentent des populations stables (C. compressa subsp. compressa, C. crinita, C. foeniculacea f. foeniculacea, C. sauvageauana (cuvettes littorales), C. spinosa var. spinosa et Sargassum vulgare). Pour les 5 autres taxons (C. barbata f. barbata, C. compressa subsp. pustulata, C. elegans et, dans les cuvettes littorales, C. jabukae et C. spinosa var. tenuior), l’état de conservation est difficile à estimer du fait de la rareté des données historiques et actuelles.

2.3. Les populations profondes (infralittoral et circalittoral, de 15 à 40 m de profondeur)

A petite échelle (Régionale) (Partie 2. Chapitre 1 & 4)

Sargassum hornschuchii semble éteint sur la totalité du littoral méditerranéen français alors que S. acinarium paraît l’être seulement le long de la Côte des Albères, du Languedoc et des Bouches du Rhône. Bien qu’en déclin, elle est encore présente le long du littoral du Var, de la Côte d’Azur et de la Corse (Partie 2. Chapitre 4).

Le focus sur les espèces profondes de la Côte d’Azur a mis en évidence 2 taxons éteints (C. foeniculacea f. latiramosa et Sargassum hornschuchii), 2 taxons en fort déclin (C. spinosa var. compressa et S. acinarium) et un taxon rare mais stable (C. zosteroides) (Partie 2. Chapitre 1).

A grande échelle (ile de Port-Cros) (Partie 3. Chapitre 2)

Les taxons profonds présents autour de l’ile de Port-Cros (C. funkii, C. spinosa var. compressa, C. zosteroides, S. acinarium, et S. vulgare) ont des populations stables.

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|Discussion & Conclusion

2.4. Le cas des cuvettes littorales

Plusieurs taxons, parmi lesquels plusieurs espèces généralement rencontrées dans des habitats profonds, ont été recensés dans des cuvettes littorales : C. barbata, C. brachycarpa, C. compressa var. pustulata, C. crinita, C. elegans, C. funkii, C. foeniculacea f. foeniculacea, C. jabukae, C. sauvageauana, C. spinosa var. tenuior, Sargassum vulgare. Ces cuvettes constituent pour ces espèces un biotope refuge vis-à-vis des herbivores et des destructions mécaniques. Malheureusement ces refuges sont transitoires du fait de l’élévation continue du niveau marin.

3. Les causes de régression et les changements globaux

Pour les espèces proches de la surface (0 - 1 m de profondeur) (C. amentacea et C. mediterranea), bien que Patella spp., le Goéland leucophée et, saisonnièrement, Sarpa salpa puissent consommer les plantules ou les rameaux de Cystoseira, le fonctionnement de l’écosystème est principalement du type ‘bottom-up’ (e.g. apports en nutriments, nature du substrat, etc.). C’est la destruction de l’habitat, les grands rejets d’eaux usées et la charge élevée en MOP qui entraînent la fragmentation des populations et leur remplacement par des assemblages à Corallina caespitosa, Cystoseira compressa (fréquemment sous sa forme en rosette) et par des moulières. Ce changement de communauté provoque une diminution de la diversité spécifique (Bellan & Bellan-Santini, 1972). De manière générale, le remplacement de C. amentacea par les corallines, les moules et/ou C. compressa peut être interprété comme le passage d’un état stable alternatif climax (stade arborescent) à un autre état stable alternatif moins structuré (stade arbustif), impliquant une simplification de l’habitat. Ce régime shift décrit dans de nombreuses études et retrouvé dans ce travail semble gouverner par les rapports de compétition entre espèces : les Corallines et les moules sont plus tolérantes aux perturbations et ont une croissance plus rapide que C. amentacea. Une fois installées en masse, elles empêchent le recrutement de C. amentacea (Berner, 1931; Desrosiers et al., 1982, 1986; Bulleri et al., 2002). Très tolérante et à croissance beaucoup plus rapide que C. amentacea, C. compressa se substitue à elle dans les milieux perturbés (Mangialajo et al., 2012). La compétition entre Rhodophytes calcifiés ou non et grandes Phaeophyceae est un phénomène observé dans le monde entier (Worm & Chapman, 1996) : par exemple, le déclin de Fucus et de Laminaria en faveur des Gelidium en Asturies (Espagne) (Fernandez & Niell, 1982) ou le remplacement, le long d’un gradient de pollution, des forêts de C. tamariscifolia, C. baccata et Bifurcaria bifurcata par des algues photophiles non pérennes dans le golfe de Gascogne (Díez et al., 1999, 2009).

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|Discussion & Conclusion

Pour les espèces de l’infralittoral de 1 à 15 m de profondeur (C. barbata, C.brachycarpa, C. compressa susp. pustulata, C. crinita, C. elegans, C. foeniculacea f. foeniculacea, C. foeniculacea f. tenuiramosa, C. funkii, C. sauvageauana, C. squarrosa, C. spinosa var. spinosa, S. flavifolium, S. trichocarpum et S. vulgare), la destruction ou la dégradation de l’habitat par les constructions gagnées sur la mer et le surpâturage par les oursins Paracentrotus lividus et Arbacia lixula (e.g. Cormaci & Furnari, 1999; Thibaut et al., 2005; Serio et al., 2006) et les poissons Sarpa salpa et Diplodus spp. sont les principales causes de régression (Figure 1). L’importance des poissons brouteurs, et notamment de Sarpa salpa, sur la structuration des communautés littorales est connue (Vergès et al., 2009). L’espèce est soupçonnée d’être impliquée, comme les oursins, dans le surpâturage de certains végétaux et notamment des Cystoseira. Le fonctionnement de l’écosystème est principalement du type ‘top-down’ sous le contrôle des prédateurs (Top prédateurs et prédateurs d’oursins): leur surpêche entraine la pullulation des herbivores (oursins et Sarpa salpa) qui éliminent la strate arborée de Cystoseira qui structure l’habitat, et entraîne son remplacement par des communautés faiblement structurées d’espèces gazonnantes et encroûtantes (‘barren grounds’). D'autres cas de surpâturages ont récemment été signalés en Méditerranée Orientale avec l'arrivée et la multiplication d'herbivores exotiques invasifs (les poissons Siganus spp. et le crabe Percnon gibbesi) (Sala et al., 2011; Bianchi et al., 2014).

Cascade trophique

Figure 1. Cascade trophique. ‘Contrôle Top down’ : la surpêche des Top prédateurs et des prédateurs d’oursins entraine la pullulation d’herbivores (oursins et Sarpa salpa) qui éliminent la strate arborée (Cystoseira) et entraîne l’installation d’une communauté d’espèces gazonnantes et encroûtantes (‘barren ground’). Photos © Enric Sala (gauche) et Thierry Thibaut (centre et droite).

L’écosystème présente deux états 'stables' opposés, ‘la forêt à Cystoseira’ et le ‘barren ground’ avec tous les stades intermédiaires de brousses algales. L'évolution régressive de la couverture de macrophytes s'accompagne de modifications de la composition des différents compartiments qui peuvent soit atténuer (diminution des microherbivores), soit accentuer (diminution du

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|Discussion & Conclusion

recrutement des prédateurs) le phénomène. Cet écosystème infralittoral a été abondamment étudié (Garcia-Charton & Perez-Ruzafa, 2000; Benedetti-Cecchi, 2003; Hereu, 2004; Micheli et al., 2005; Coll et al., 2008; Martins et al. 2008; Chiantore et al., 2008; Hereu et al., 2008a; Bonaviri et al., 2011; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010). La pollution parait avoir un rôle secondaire même si la contamination par les métaux lourds paraît réduire la survie des larves de C. barbata f. barbata et la croissance de C. crinita (Sales et al., 2011).

Pour les espèces plus profondes (C. foeniculacea f. latiramosa, C. funkii, C. jabukae, C. sauvageauana, C. spinosa var. compressa, C. usenoides, C. zosteroides, S. acinarium et S. hornschuchii), c’est l’altération de la transparence de l’eau et l’arrachage par les engins de pêche et les ancrages qui sont responsables de leur déclin. Ces espèces ont une longévité remarquable (probablement plus de 100 ans pour Cystoseira zosteroides) et un recrutement très faible (Ballesteros, 1990a). En conséquence, des perturbations répétées et étendues peuvent faire disparaître rapidement leurs populations (Ballesteros et al., 2009; Thibaut et al., 2005a, 2015). Leurs possibilités de restauration naturelle demandent à être étudiées, mais d’ores et déjà elles paraissent très faibles. Des déclins et des régression de populations de Fucales ont été signalé dans de nombreux endroits : Mar Piccolo en Italie du sud (Cecere et al., 1991), au nord de l’Adriatique (Munda, 1993), aux iles Tremiti en Sicile (Cormaci & Furnari, 1999), à l’ile Linosa en Tunisie (Serio et al., 2006), le long des côtes italiennes de l’Adriatique (Cecere et al., 2001; Falace et al., 2006), dans le golfe de Naples (Buia et al., 2013), dans le golfe de Saranikos en Grèce (Tsiamis et al., 2013), et en Catalogne française (Thibaut et al., 2005).

Un travail similaire effectué au Monténégro a mis en évidence des causes similaires de régression (Mačić et al., 2010) ainsi qu'en Tunisie et en Algérie (Annaba et Alger) (Mounia Aoussi et Louiza Nesrine Sellam comm. pers.). L’arrivée des Siganus luridus et Siganus rivulatus de mer Rouge (espèces Lessepsiennes) risque d’accentuer le déclin des Fucales. Le phénomène a commencé dans l’est de la Méditerranée où des régressions spectaculaires ont déjà été observé (e.g. Sala et al., 2012).

En Méditerranée, nous sommes en train d’assister à un basculement radical et durable (‘regime shift’) de l’écosystème photophile de substrat dur : passage d’un stade forestier très productif et riche en espèces où les Cystoseira et les Sargassum structurent l’espace et assurent la fonction de nurseries pour de nombreuses espèces de téléostéens, vers un stade gazonnant et encroûtant surpâturé par les oursins et les poissons (‘barren grounds’). Ce basculement s’accompagne d’une réorganisation majeure du réseau trophique. Forêts de Fucales et ‘barren grounds’ constituent les états stables extrêmes des multiples états stables (‘Multiple Stable States’) de l’écosystème, les états intermédiaires étant dominés par des végétaux arbustifs, opportunistes et tolérants, pour la plupart à développement saisonnier. Cette évolution régressive peut faciliter le développement d’espèces toxiques comme le dinoflagellé Ostreopsis qui semble proliférer préférentiellement sur les espèces arbustives des stades intermédiaires (Dictyota spp., Halopteris scoparia, Jania spp. et espèces du groupe « Laurencia » sensu lato) (Partie 2. Chapitre 6).

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4. Les Macrophytes comme outils de gestion

La méthode CARLIT est basée sur la cartographie des espèces et des communautés du médiolittoral et de l’infralittoral supérieur (Ballesteros et al., 2007). Elle prend en compte aussi bien des espèces pérennes et longévives qui représentent une certaine mémoire environnementale (le genre Cystoseira) que des espèces opportunistes ou à croissance rapide qui répondent rapidement à une perturbation (ex. les corallines, les moules, ou les algues vertes). La méthode CARLIT est fiable et reproductible dans le temps. Cette stabilité dans le temps des ES des masses d’eau avait déjà été mise en évidence par Cavallo et al (2016). De plus, la méthode CARLIT est bien corrélée aux pressions anthropiques se manifestant à la surface de la mer (destruction de l’habitat, pollutions venant des bassins versants, eau douce) (Partie 3. Chapitre 3 & 4). Dans le contexte de la DCE et en se focalisant sur les macroalgues, l’indice CARLIT, couplé avec l’indice de pressions anthropiques HAPI, est un très bon outil pour l’évaluation de la qualité écologique des masses d’eau et surtout pour avoir une première orientation pour améliorer l’état écologique d’une masse d’eau (savoir sur quelle pression anthropique agir). La méthode simplifiée de CARLIT proposée dans ce travail ne prend pas moins de temps à mettre en œuvre sur le terrain que la méthode classique mais est plus simple à utiliser. Elle semble par conséquent mieux adaptée pour des gestionnaires comme ceux des AMPs. Ce qui est un point important car d’après Dauvin et al., (2010), l’utilisation des indicateurs benthiques doit déboucher sur des méthodes simples applicables par des autorités locales. De plus, la méthode simplifiée de CARLIT donne des résultats majoritairement similaires à ceux de la méthode originale; les changements dans les EQRs observés sont dus à la non-prise en compte des encorbellements à L. byssoides. Dans l’indice CARLIT de Ballesteros et al. (2007), les encorbellements à L. byssoides avaient un fort niveau de sensibilité car ils sont indicateurs d’un bon état écologique. Malheureusement, indépendamment de l’altération de la qualité des eaux de surface due aux activités anthropiques, la vitalité des encorbellements est en régression partout en Méditerranée du fait de l’élévation continue du niveau marin liée au changement global (Verlaque, 2010; Faivre et al., 2013; Thibaut et al., 2013, Partie 2. Chapitre 5). De ce fait, il nous a semblé pertinent de l’exclure de l’indice. L’indice CARLIT ne tient pas compte de ce qui se passe en dessous de 50 cm de profondeur. Les pressions anthropiques subies pas l’ensemble des habitats d’une masse d’eau ne sont pas tous pris en compte, comme, par exemple, l’herbivorie et l’altération des habitats par les ancrages et les engins de pêche. Or nous avons vu dans la partie 2 du manuscrit que ces perturbations anthropiques sont directement impliquées dans la régression très importante des Fucales en France. La qualité de l’eau et les pressions subies dans l’infralittorale et le circalittoral influencent directement la distribution et l’abondance des espèces. D’autres indices sont mesurés au sein des masses d’eau pour évaluer la vitalité des différentes biocénoses comme le Coralligène (Cecchi & Piazzi, 2010; Deter et al., 2012; Gatti et al., 2012, 2015b), l’herbier de Posidonia oceanica (e.g. Romero et al., 2007; Fernàndez-Torquemada et al., 2008; Gobert et al., 2009; Lopez y Royo et al., 2010) et la faune de substrat meuble (e.g., Rosenberg et al.,

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2004; Borja & Muxika, 2005; Muxika et al., 2005; Mistri & Munari, 2008). Tous ces différents indices sont basés pour la plupart que sur des compartiments structuraux.

Hors dans le contexte actuel de la DCSMM (Council Directive, 2008), ces indices sont en voie d’être complétés par de nouveaux indices prenant en compte l’intégralité de la colonne d’eau et le fonctionnement des écosystèmes, comme par exemple l’EBQI (Ecosystem-Based Quality Index) de l’herbier de Posidonia oceanica (Personnic et al., 2014) ou l’EBQI de l’écosystème des grottes sous-marines (Rastorgueff et al., 2015). L’EBQI de l’habitat ‘Roche photophile’ qui est en cours d’élaboration, intègrera l’aspect fonctionnel et les différents ‘regime shift’ décrits précédemment.

5. Perspectives dans le contexte de changement global

D’après Lewis & Maslin (2015), l’Anthropocène qui correspond à la période où les activités humaines ont significativement altéré les écosystèmes de la planète, aurait deux dates de départ possibles, 1610 et 1964. La seconde date est concomitante avec les déclins mis en évidence dans notre travail. Les destructions d’habitats ont explosées dans les années 1970s (Meinesz et al., 2013). Même si la distribution de C. amentacea est restée relativement stable, les populations se sont fragmentées au cours du temps en même temps que l’augmentation des activités anthropiques urbaines et industrielles (Desrosiers et al., 1982, 1986). Depuis la même période, C. crinita présente un déclin continu et significatif de ses populations le long des côtes méditerranéennes françaises. Les multiples causes de déclin des Fucales en Méditerranée sont cumulatives et agissent en synergie depuis le début de l’Anthropocène. La dynamique, la vulnerabilité et les régimes shift sont bien connus pour certaines espèces (e.g. Cystoseira amentacea, C. brachycarpa, C. crinita et C. zosteroides) (e.g. Hereu et al., 2208a; Sales & Ballesteros, 2010; Sala et al., 2011, 2012; Sales et al., 2011; Maggi et al., 2012; Mangialajo et al., 2012; Cordana et al., 2013). Pour les autres espèces, des suivis sur le long-terme et des études expérimentales et physiologiques sont nécessaires. Pour stimuler la restauration naturelle des populations perdues, la mise en place des AMPs est nécessaire mais probablement pas suffisante. La conservation des habitats, l’amélioration des traitements des eaux usées et le contrôle des populations d’herbivores (oursins, poissons) sont aussi nécessaires. En ce qui concerne le genre Sargassum, la présence d’aérocystes permettant aux rameaux fertiles de flotter et de dériver augmente considérablement les capacités de dispersion des espèces. Par conséquent une restauration naturelle des populations éteintes à partir de populations relictuelles éloignées est envisageable. Une bonne illustration de la dynamique des espèces de Sargassum est donnée par l’expansion rapide de l’espèce invasive S. muticum (Yendo) Fensholt en Europe (Critchley et al. 1990). Dans le cas des espèces de Cystoseira produisant des aérocystes, des recolonisations similaires peuvent être attendues (ex. C. barbata, C. compressa subsp. compressa, C. foeniculacea). Des recolonisations spontanées près de populations naturelles ont été observées en Croatie (Hanel, 2002; Iveša et al., 2014). De tels phénomènes n’ont jamais été reportés en France. Sur la Côte d’Azur, quelle que soit l’espèce de Cystoseira, une recolonisation naturelle semble

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difficilement envisageable en raison du taux élevé de destruction des petits fonds, de la rareté des populations rescapées, de leur faible densité, et de la faible dispersion des zygotes (Susini, 2006). La transplantation artificielle paraît un moyen envisageable pour tenter de restaurer les populations éteintes. Des techniques sont disponibles (Falace et al., 2006; Susini et al., 2007a; Perkol-Finkel & Airoldi, 2010; Sales et al., 2011; Gianni et al., 2014). Des essais de restauration de petites populations de C. barbata f. barbata, C. crinita, C. foeniculacea, and S. vulgare ont été réalisés à Saint-Jean-Cap-Ferrat (Côte d’Azur), malheureusement aucun transplant n’a survécu à cause de l’hydrodynamisme (fortes tempêtes), de la fréquentation humaine, et de la pression de broutage même si les oursins avaient été éradiqués au départ de l’expérimentation (Robvieux, 2013). D’autres tentatives réalisées dans la région marseillaise, d’une part sur C. amentacea et d’autre part sur C. zosteroides, ont donné des premiers signes de succès (T. Thibaut et S. Ruitton, comm. pers.). La restauration artificielle des populations et de leurs fonctions écologiques prend sens que si elle s’intègre dans la gestion intégrée des activités humaines et qu’elle couvre un large site où les pressions ont été réduites à un niveau supportable pour les Fucales (arrêt de la destruction des petits fonds, contrôle des populations d’herbivores, assainissement des eaux usées). De plus, cela nécessite qu’il subsiste encore à proximité de la zone à transplanter des populations naturelles suffisamment denses pour permettre un prélèvement sans risque, et des habitats propices au développement des espèces.

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442

Références bibliographiques

Abboud-Abi Saab M., 1989. Les dinoflagellés des eaux côtières libanaises - espèces rares ou nouvelles du phytoplancton marin. Lebanese Science Bulletin. 5, 5-16. Abboud-Abi Saab M., El-Bakht Y., 1998. Dominant and potentially toxic microalgae in Lebanese coastal waters. In: Reguera B., Blanco J., Fernández M.L., Wyatt T. (eds) Harmful Algae, Xunta de Galicia and Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO, Paris. 92 pp. Abdulla A., Gomei M., Hyrenbach D., Notarbartolo-Di-Sciara G., Agardy T., 2009. Challenges facing a network of representative marine protected areas in the Mediterranean: prioritizing the protection of underrepresented habitats. ICES Journal of Marine Science. 66, 22-28. Abdulla A., Gomei M., Maison E., Piante C., 2008. Statut des aires marines protégées en mer Méditerranée. IUCN, Malaga et WWF, France. 156 pp. Abesamis R.A., Russ G.R., 2005. Density-dependent spillover from a marine reserve: long-term evidence. Ecological Applications. 15 (5), 1798-1812. Aburto-Oropeza O., Sala E., Paredes G., Mendoza A., Ballesteros E., 2007. Predictability of reef fish recruitment in a highly variable nursery habitat. Ecology. 88, 2220-2228. Accoroni S., Colombo F., Pichierri S., Romagnoli T., Marini M., Battocchi C., Penna A., Totti C., 2012. Ecology of Ostreopsis cf. ovata blooms in the northwestern Adriatic Sea. Cryptogamie, Algologie. 33 (2), 191-198. Accoroni S., Romagnoli T., Colombo F., Pennesi C., Di Camillo C.G., Marini M., Battocchi C., Ciminiello P., Dell’Aversano C., Dello Iacovo E., Fattorusso E., Tartaglione L., Penna A., Totti C., 2011. Ostreopsis cf. ovata bloom in the northern Adriatic Sea during summer 2009: Ecology, molecular characterization and toxin profile. Marine Pollution Bulletin. 62 (11), 2512-2519. Agardh J.G., 1842. Algae maris Mediterranei et Adriatici, observationes in diagnosin specierum et dispositionem generum. Parisiis: Apud Fortin, Masson et Cie., Paris, 164 pp. Agence de l’Eau Rhône Méditerranée Corse, 2014. www.eaurmc.fr. Accessed July 24, 2014. Agence de l’Eau Rhône Méditerranée Corse, 2015. www.eaurmc.fr. Accessed Avril 16, 2015. Agnetta D., Badalamenti F., Ceccherelli G., Di Trapani F., Bonaviri C., Ganguzza P., 2015. Role of two co- occurring Mediterranean sea urchins in the formation of barren from Cystoseira canopy. Estuarine, Coastal and Shelf Science. 152, 73-77. Airoldi L., Beck M.W., 2007. Loss, status and trends for coastal marine habitats of Europe. Oceanography and Marine Biology: An Annual Review. 45, 345-405. Airoldi L., Balata D., Beck M.W., 2008. The gray zone: relationships between habitat loss and marine diversity and their applications in conservation. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 366 (1), 8- 15. Albérola C., Millot C., 2003. Circulation in the French Mediterranean coastal zone near Marseilles: the influence of wind and the Northern Current. Continental Shelf Research. 23, 587-610. Alghazeer R., Whida F., Abduelrhmane E., Gammoudi F., Aswai S., 2013. Screening of antibacterial activity in marine green, red and brown macroalgae from the western coast of Libya. Natural Science. 5 (1), 7-14. Alongi G., Catra M., Cormaci M., Furnari G., 2002. Observations on Cystoseira squarrosa De Notaris (Fucophyceae, Fucales), a rare and little known Mediterranean species, and its typification. Botanica Marina. 45 (6), 530-535. Aligizaki K., Nikolaidis G., 2006. The presence of the potentially toxic genera Ostreopsis and Coolia (Dinophyceae) in the North Aegean Sea, Greece. Harmful Algae. 5, 717-730. Aligizaki K., Katikou P., Nikolaidis G., Panou A., 2008. First episode of shellfish contamination by palytoxin-like compounds from Ostreopsis species (Aegean Sea, Greece). Toxicon. 51, 418-427. Aligizaki K., Nikolaidis G., Katikou P., Baxevanis A.D., Abatzopoulos T.J., 2009. Potentially toxic epiphytic Prorocentrum (Dinophyceae) species in Greek coastal waters. Harmful Algae. 8 (2), 299-311. Amblàs D., Canals M., Lastras G., Berné S., Loubrieu B., 2004. Imaging the seascapes of the Mediterranean. Oceanography. 17, 144-155. Amico V., Oriente G., Piattelli M., Tringali C., Fattorusso E., Magno S., Mayol L., 1979. Sesquiterpenes based on the cadalane skeleton from the brown alga Dilophus fasciola. Experientia. 35, 450-451. Anderson M.J., 2001. Permutation tests for univariate or multivariate analysis of variance and regression. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. 58 (3), 626-639.

443

Andromède Océanologie, 2014. La Méditerranée dévoile ses dessous – Cartographie continue des habitats marins. Agence de l’Eau RMC – Andromède Publishers, Marseille. 114 pp. Anonymous 1911. Excursion du 11 juin 1911 au Cap Bénat. Annales de la Société d’Histoire Naturelle de Toulon. 2, 73-77. Antolić B., Špan A., Žuljević A., Nikolić V., Grubelić I., Despalatović M., Cvitković I., 2010. A checklist of the benthic marine macroalgae from the eastern Adriatic coast: II. Heterokontophyta: Phaeophyceae. Acta Adriatica. 51 (1), 9-33. Approved Conservation Advice for Giant Kelp Forests of South-East Australia, 2012. www.environment.gov.au/biodiversity/threaten/communities/pubs/107-conservation-advice.pdf. Accessed 22 April 2015. Arévalo R., Pinedo S., Ballesteros E., 2007. Changes in the composition and structure of Mediterranean rocky- shore communities following a gradient of nutrient enrichment: descriptive study and test of proposed methods to assess water quality regarding macroalgae. Marine Pollution Bulletin. 55, 104-113. Arnoux A., Bellan-Santini D., 1972. Relations entre la pollution du secteur de Cortiou par les détergents anioniques et les modifications des peuplements de Cystoseira stricta. Téthys. 4, 583-586. Ar Gall E., Le Duff M., 2014. Development of a quality index to evaluate the structure of macroalgal communities. Estuarine Coastal and Shelf Science. 139, 99-109. Ar Gall E., Le Duff M., Sauriau P.G., De Casamajor M.N., Gevaert F., Poisson E., Hacquebart P., Joncourt Y., Barillé A.L., Buchet R., Bréret M., Miossec L., 2016. Implementation of a new index to assess intertidal seaweed communities as bioindicators for the European Water Framework Directory. Ecological Indicators. 60, 162-173. Arnoux A., Bellan-Santini D., 1972. Relations entre la pollution du secteur de Cortiou par les détergents anioniques et les modifications des peuplements de Cystoseira stricta. Téthys. 4, 583-586. Artaud J., Iatrides M.C., Tisse C., Estienne J., 1980. Etudes chromatographiques de stérols: application aux stérols d'algues. Analusis. 8 (7), 227-286. Ateweberhan M., 2004. Seasonal dynamics of coral reef algae in the southern Red Sea. Functional group and population ecology. Ph.D. Thesis University of Groningen, the Netherlands. 187 pp. Asnaghi V., Chiantore M., Bertolotto R.M., Parravicini V., Cattaneo-Vietti R., Gaino F., Moretto P., Privitera D., Mangialajo L., 2009. Implementation of the European Water Framework Directive: Natural variability associated with the CARLIT method on the rocky shores of the Ligurian Sea (Italy). Marine Ecology. 30 (4), 505-513. Astier J.M., 1975. Cartographie des fonds marins de la région de Toulon par le groupe "ECOMAIR". Annales de la Société des Sciences Naturelles et d’Archéologie de Toulon et du Var. 27, 15 pp. Ashworth J.S., Ormond R.F.G., 2004. Effects of ﬁshing pressure and trophic group on abundance and spillover across boundaries of a no-take zone. Biological Conservation. 121 (3), 33-44. Astruch P., Goujard A., Charbonnel E., Rogeau E., Rouanet E., Bachet F., Bricourt R., Bonhomme D., Antonioli A., Bretton O., Monin M., Harmelin J.G., Sartoretto S., Chevaldonné P., Zibrowius H., Verlaque M., 2011. Inventaires biologiques et analyses écologiques de l'existant, Natura 2000 en mer. Lot n° 12 " Côte Bleue Marine" FR 9301999. Contrat GIS Posidonie & Agence des Aires Marines Protégées, GIS Posidonie/PMCB publ., France. 400 pp. + 62 pp. d'annexes. Augarde J., Molinier R., 1964. Le Clydonomètre appareil de mesure et d'enregistrement des perturbations hydrodynamiques superficielles. Bulletin de l’Institut Océanographique de Monaco. 61 (1288), 18 pp. Augier H., 1974. Les phytohormones des algues. II Etudes biochimiques. Annales des Sciences Naturelles, Botanique et Biologie Végétale. 15 (1), 1-64. Augier H., 1977. Excursion au Cap Croisette. In: Sélection du Rider Digest (Ed.). Guide Ecologique de la France, Paris. 460-462 pp. Augier H., 1978. Peuplements benthiques de l'île de Porquerolles (Méditerranée, France,). 1. Carte de l'anse du Bon Renaud et de la plage d'Argent. Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 4, 89-100. Augier H., 1981. Etude et cartographie des peuplements benthiques de l'île de Porquerolles (Méditerranée, France). II L'anse de Port-Fay et la Calanque de la Grotte. Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 7, 103-117. Augier H., 1982. La cartographie biocénotique répétitive à grande échelle et à repérage métrique pour l’étude fine de l’évolution des peuplements marins benthiques. Application dans l’Ile de Porquerolles (Méditerranée, France). Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 8, 11-18. Augier H., 1985. Etude biocénotique et cartographique de l’anse de la Plage du Sud (Parc National de Port-Cros, Méditerranée, France). Scientific Reports of Port-Cros National Park. 11, 23-38. Augier H., 1995. Etude et cartographie des peuplements benthiques de l'île de Porquerolles (Méditerranée, france). III Transect permanent et cartographie biocénotique des gorges du Loup, Ile de porquerolles (Var, S.E. France). Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 16, 115-122.

444

Augier H., Boudouresque C.F., 1967. Végétation marine de l'île de Port-Cros (Parc National). I. La baie de la Palud. Bulletin du Muséum d’Histoire Naturelle de Marseille. 27, 93-124. Augier H., Boudouresque C.F., 1969a. Enjeu et bilan d'un Parc National sous-marin. Annales de la Société des Sciences Naturelles et d’Archéologie de Toulon et du Var. 21, 24 pp. Augier H., Boudouresque C.F., 1969b. L’île de Port–Cros: enjeu et bilan d’un Parc national sous-marin. Annales de la Société de Sciences Naturelles et d’Archéologie de Toulon et du Var. 21, 110-133. Augier H., Boudouresque C.F., 1970a. Végétation marine de l'île de Port-Cros (Parc National). VI. Le récif barrière de de Posidonies. Bulletin du Muséum d’Histoire Naturelle de Marseille. 30, 221-228. Augier H., Boudouresque C.F., 1970b. Végétation marine de l'île de Port-Cros (Parc National). V. La baie de Port- Man et le problème de la régression de l'herbier de Posidonies. Bulletin du Muséum d’Histoire Naturelle de Marseille. 30, 145-164. Augier H., Boudouresque C.F., 1971. Notions d'écobiocénotique marine: excursions en Méditerranée. CRDP publ., Marseille. 110 pp. Augier H., Boudouresque C.F., 1973. Dix ans de recherche dans la zone marine du Parc National de Port-Cros (France). Deuxième partie. Annales de la Société des Sciences Naturelles et d’Archéologie de Toulon et du Var. 25, 34 pp. Augier H., Boudouresque C.F., 1974. Dix ans de recherches dans la zone marine du Parc national de Port-Cros. Deuxième partie. Annales de la Société des Sciences Naturelles et d’Archéologie de Toulon et du Var. 26, 119-150. Augier H., Boudouresque C.F., 1975. Dix ans de recherches dans la zone marine du Parc National de Port–Cros (France). Troisième partie. Annales de la Société de Sciences Naturelles et d’Archéologie de Toulon et du Var. 27, 133-170. Augier H., Boudouresque C.F., 1976a. Végétation marine de l'île de Port-Cros (Parc National). XIII. Documents pour la carte des peuplements benthiques. Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 2, 9-22. Augier H., Boudouresque C.F., 1976b. Dix ans de recherches dans la zone marine du Parc National de Port–Cros (France). Quatrième partie. Annales de la Société de Sciences Naturelles et d’Archéologie de Toulon et du Var. 28, 119-173. Augier H., Boudouresque C.F., 1978. Végétation marine de Port-Cros (Parc national) XVI: contribution à l’étude de l’épiflore du détritique côtier. Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 4, 101-125. Augier H., Nieri M., 1987. Cartographie des peuplements benthiques de la baie de Port-Man. Etude de son évolution depuis 1967-1969. Degré de contamination par le cuivre. Groupement de recherche de Biologie, Ecologie, Nuisances et Gestion Océanique (BENGO), Faculté des Sciences de Marseille-Luminy. France. 67 pp. Augier H., Nieri N., 1988. Cartographie, balisage et dynamique du récif barrière à Posidonia oceanica de la baie de Port-Cros (Parc National). Scientific Reports of Port-Cros National Park. 14, 29-40. Augier H., Boudouresque C.F., Molinier R., 1966. Etudes des biocénoses marines de la baie de la Palud. Ile de Bagaud. Excursion des étudiants en Agrégation à l'île de Port-Cros. Mai 1966, France. 5 pp. Augier H., Boudouresque C.F., Harmelin J.G., Tailliez P., Vacelet J., Vicente N., 1975. Un exemple de Parc maritime, le Parc National de Port-Cros. Bulletin d’Ecologie, Actes du Colloque sur les Parcs Naturels Régionaux et les Parcs Nationaux Français. 6 (3), 187-207. Augier H., Boudouresque C.F., Harmelin J.G., Vacelet J., 1971a. Baigné par la mer ... la zone maritime du Parc. Revue forestière française. France. Numéro spécial sur les Parcs Nationaux, 23, 190-195, 1 pl. h.t. Augier H., Boudouresque C.F., Laborel J., 1971b. Végétation marine de l’île de Port-Cros (Parc National). VII. Les peuplements sciaphiles profonds sur substrat dur. Bulletin du Muséum d’Histoire Naturelle de Marseille. 31, 153-183. Augier, H., Baudin, J.C., Lion, R., 1998. Etude biocénotique et cartographique des fonds marins de la Calanque d'En Vau (Bouches-Rhône, Méditerranée, France. Cerimer Information, France. 7, 32 pp. Azzolina J.F., 1985. Etude écologique des secteurs acquis ou susceptibles d'être acquis par le Conservatoire du Littoral dans le département du Var: le domaine marin. Contrat Parc National de Port-Cros - Conservatoire du Littoral. 150 pp. Azzolina J.F., Boudouresque C.F., Nedelec H., 1985. Dynamique des populations de Paracentrotus lividus dans la baie de Port-Cros (Var): données préliminaires. Scientific Reports of Port-Cros National Park. 11, 61- 81. Azzopardi M., Schembri P.J., 2009. Assessment of the ecological status of Maltese coastal waters using the Ecological Evaluation Index (EEI). In: Marine biology in time and space, Abstracts from the 44th European Marine Biology Symposium. Frid, C.L.J. et al. (eds), University of Liverpool. 148 pp.

445

Babalis T., 2011. Restoring the Past: Environmental history and oysters at Point Reyes national seashore. The George Wright Forum. 28 (2), 199-215. Baker J.T., 1984. Seaweeds in pharmaceutical studies and applications. Hydrobiologia. 116-117, 29-40. Ballantine D.L., Tosteson T.R., Bardales A.T., 1988. Population dynamics and toxicity of natural populations of benthic dinoflagellates in southwestern Puerto Rico. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 119, 201-212. Ballesteros E., 1984. Els estages supralittoral i mediolittoral de les illes Medes. In: Ros J., Olivella I., Gili J.M. (Eds), Els sistemes naturals de les illes Medes. Institut d’Estudis Catalans, Barcelona. 647-658. Ballesteros E., 1988. Estructura y dinámica de la comunidad de Cystoseira mediterranea Sauvageau en el Mediterráneo Noroccidental. Investigación Pesquera. 52, 313-334. Ballesteros E., 1990a. Structure and dynamics of the community of Cystoseira zosteroides (Turner) C. Agardh (Fucales, Phaeophyceae) in the Northwestern Mediterranean. Scientia Marina. 54, 217-299. Ballesteros E., 1990b. Structure and dynamics of the Cystoseira caespitosa Sauvageau (Fucales, Phaeophyceae) community in the North-Western Mediterranean. Scientia Marina. 54, 155-168. Ballesteros E., 1992. Els fons rocosos profunds amb Osmundaria volubilis (Linné) RE Norris a les Balears. Bolletin del Societat d’Història Natural de les Balears. 35, 33-49. Ballesteros I Sagarra E., 1992. Els vegetals i la zonació litoral: espècies, comunitats i factors que influeixen a la seva distribució. PhD Thesis, Institut d’Estudis Catalans, Barcelona, Spain, 616 pp. Ballesteros E., Zabala M., 1993. El bentos: el marc físic. Història Natural de l’Arxipèlag de Cabrera, JA Alcover et al (eds) Monografies de la Societat d’Història Natural de Balears. 2, 663-685. Ballesteros E., Sala E., Garrabou J., Zabala M., 1998. Community structure and frond size distribution of a deep water stand of Cystoseira spinosa (Phaeophyta) in the northwestern Mediterranean. European Journal of Phycology. 33, 121-128. Ballesteros E., Hereu B., Zabala M., Alcoverro T., Garrabou J., Sala E., 2002. Rapport mission Scandola: Cystoseira 2000. Travaux Scientifiques du Parc Naturel Régional et des Réserves Naturelles de Corse. 60, 95-115. Ballesteros E., Torras X., Pinedo S., Garcia M., Mangialajo L., de Torres M., 2007. A new methodology based on littoral community cartography for the implementation of the European Water Framework Directive. Marine Pollution Bulletin. 55, 172-180. Ballesteros E., Garrabou J., Hereu B., Zabala M., Cebrian E., Sala E., 2009. Deep-water stands of Cystoseira zosteroides C. Agardh (Fucales, Ochrophyta) in the Northwestern Mediterranean: Insights into assemblage structure and population dynamics. Estuarine, Coastal and Shelf Science. 82 (3), 477-484. Barcelo A., Aboucaya A., Boudouresque C.F., Gillet P., Harmelin J.G., Jarin M., Martin G., Maurer C., Médail F., Peirache M., Ponel P., Sellier G., 2013. The scientific strategy of the Port-Cros National Park for the 2013-2022 period. Scientific Reports of Port-Cros National Park. 27, 485-492. Barcelo A., Boudouresque C.F., 2012. Rôle de la recherche dans un parc national: 50 ans de recherche dans le Parc national de Port-Cros. Bulletin de la Société Zoologique de France. 137 (1-4), 11-24. Barcelona Convention, 1976. Convention for the protection of the Mediterranean Sea against pollution. 16 February 1976. http://www.unepmap.org. Accessed November 6, 2015. Barcelona Convention, 1995. Convention for the protection of the marine environment and the coastal region of the Mediterranean. 10 June 1995. http://www.unepmap.org. Accessed November 6, 2015. Barcelona Convention, 1996. Annexe II -Protocole relatif aux aires spécialement protégées et à la diversité biologique en Méditerranée - annexes adoptées à Monaco le 24 novembre 1996. http://www.legifrance.gouv.fr/affichTexte.do?cidTexte=JORFTEXT000000416310&categorieLien=cid Bartoli P., Bourgeay-Causse M., Combes C., 1997. Parasite transmission via a vitamin supplement. BioScience. 47b (4), 251-253. Battocchi C., Totti C., Vila M., Masó M., Capellacci S., Accoroni S., Reñé A., Scardi M., Penna A., 2010. Monitoring toxic microalgae Ostreopsis (dinoflagellate) species in coastal waters of the Mediterranean Sea using molecular PCR-based assay combined with light microscopy. Marine Pollution Bulletin. 60, 1074- 1084. Bellan-Santini D., 1961. Note préliminaire sur la faune et la flore du peuplement à Petroglossum nicaeense (Duby) Schotter et sur ses rapports avec le peuplement à Cystoseira stricta (Mont.) Sauvageau. Recueil des Travaux de la Station Marine d’Endoume. 23 (37), 19-30. Bellan-Santini D., 1962. Etude faunistique et floristique de peuplements infralittoraux de substrats rocheux. Recueil des Travaux de la Station Marine d’Endoume. 26 (41), 237-298. Bellan-Santini D., 1963. Etude quantitative du peuplement à Cystoseira stricta (Mont.) Sauv. Rapport et Procès- Verbaux de la Commission Internationale Exploration Scientifique de la Mer Méditerranéen. 17 (2), 133- 138.

446

Bellan-Santini D., 1964. Influence de la pollution sur quelques peuplements superficiels de substrats rocheux. CIESM. Monaco avril 1964. In: CIESMM, Symposium sur la Pollution Marine par les Microorganismes et les Produits Pétroliers, Monaco. 127-131 pp. Bellan-Santini D., 1965. Etude quantitative du peuplement à Mytilus galloprovincialis Lamarck en eau moyennement polluée. Rapport et Procès-Verbaux de la Commission Internationale Exploration Scientifique de la Mer Méditerranée. 18 (2), 85-89. Bellan-Santini D., 1966. Influence des eaux polluées sur la flore et la faune marines benthiques dans la région marseillaise. Techniques et Sciences Municipales. 61 (7), 285-292. Bellan-Santini D., 1968a. Conclusions d'une étude quantitative dans la biocénose des algues photophiles en Méditerranée sur les côtes de Provence. Marine Biology. 1 (3), 250-256. Bellan-Santini D., 1968b. Influence de la pollution sur les peuplements benthiques. Revue Internationale d’Océanographie Médicale. 10, 27-53. Bellan G., Bellan-Santini D., 1972. Influence de la pollution sur les peuplements marins de la région de Marseille. In: Ruivo, M. (ed.) Marine Pollution and Sea Life. Fishing News (Books) Ltd., Surrey, 396-401. Bellan G., Pérès J.M., 1970. Etat général des pollutions sur les côtes méditerranéennes de France. Quaderni della Civica Stazione Idrobiologica di Milano, 1, 36-65. Bellan-Santini D., Lacaze J.C., Poizat C., 1994. Les biocénoses marines et littorales de Méditerranée, synthèse, menaces et perspectives. Collection Patrimoines Naturels. Secrétariat de la Faune et de la Flore. Muséum National d’Histoire Naturelle publ., Paris. 19, 1-246. Bellan-Santini D., Bellan G., Bitar G., Harmelin J.G., Pergent G., 2002. Manuel d’interprétation des types d'habitats marins pour la sélection des sites à inclure dans les inventaires nationaux de sites naturels d’intérêt pour la conservation. Pergent G., Bellan-Santini D., Bellan G., Bitar G., Harmelin J.G (Eds). CAR/ASP publ., Tunis. 199 pp. Belsher T, 1975. Inventaire et analyse du milieu naturel en Rade d'Hyères. Contrat Université Aix-Marseille II et Parc National de Port-Cros, I-III, 246 pp. Belsher T., 1977. Analyse des répercussions de pollution urbaine sur le macrophytobenthos de Méditerranée (Marseille, Port-Vendres, Port-Cros). Thèse Université Aix-Marseille II, 287 pp. Belsher T., Boudouresque C.F., 1976. L'impact de la pollution sur la fraction algale des peuplements benthiques de Méditerranée. Atti Tavola rotonda internazionale. "La biologia marina per la difesa e per la produttività del mar", Livorno. 215-260 pp. Belsher T., Houlgate E., 2000. Etude des sédiments superficiels marins, des herbiers à phanérogames et des peuplements à C. taxifolia de Menton au cap d’Ail. Editions Ifremer, 44 pp + 3 cartes. Belsher T., Augier H., Boudouresque C.F., Coppejans E., 1976. Inventaire des algues marines benthiques de la rade et des îles d'Hyères (Méditerranée, France). Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 2, 39-89. Belsher T., Houlgatte E., Boudouresque C.F., 2005. Cartographie de la prairie à Posidonia oceanica et des principaux faciès sédimentaires marins du Parc national de Port-Cros (Var, France, Méditerranée). Scientific Reports of Port-Cros National Park. 21, 19-28 + 1 map. Benedetti-Cecchi L., 2001. Variability in abundance of algae and invertebrates at different spatial scales on rocky sea shores. Marine Ecology Progress Series. 215, 79-92. Benedetti-Cecchi L. 2003. Plant Succession in Littoral Habitats. Observations, Explanations, and Empirical Evidence. Modern Trends in Applied Aquatic Ecology. 93-131. Benedetti-Cecchi L., Cinelli F., 1992a. Canopy removal experiments in Cystoseira-dominated rockpools from the Western coast of the Mediterranean (Ligurian Sea). Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 155 (1), 69-83. Benedetti-Cecchi L., Cinelli F., 1992b. Effects of canopy cover, herbivores and substratum type on patterns of Cystoseira spp. settlement and recruitment in littoral rockpools. Marine Ecology Progress Series. 90, 183- 191. Benedetti-Cecchi L, Cinelli F., 1995. Habitat heterogeneity, sea urchin grazing and the distribution of algae in littoral rock pools on the west coast of Italy (western Mediterranean). Marine Ecology Progress Series. 126, 203-212. Benedetti-Cecchi L., Pannacciulli F., Bulleri F., Moschella P.S., Airoldi L., Relini G., Cinelli F., 2001. Predicting the consequences of anthropogenic disturbance: large-scale effects of loss of canopy algae on rocky shores. Marine Ecology Progress Series. 214, 137-150. Bensimon E. 1967. Etude de la végétation des horizons superficiels de l’étage infralittoral dans le port de Bandol (Var). DES Faculté des Sciences, Marseille. 67 pp. Bensimon E., Meze A., Pastore M., Vignes P., 1966. Rapports entre la forme et la distribution de quelques algues du littoral varois. Annales de la Société des Sciences Naturelles et d’Archéologie de Toulon et du Var. 18, 3-22.

447

Bensoussan N., Romano J.C., Harmelin J.C., Crisci C., Pascual J., Garrabou J., 2009. Warming trends fingerprints and future trajectories of NW Mediterranean coastal waters. In: Pergent-Martini, C. & M. Brichet (Eds), Proceedings of the 1st Mediterranean Symposium on the conservation of the corralligenous and others calcareous bio-concretions (Tabarka, 15-16 January 2009). RAC/SPA. 166-167 pp. Bensoussan N., Romano J.C., Harmelin J.C., Garrabou J., 2010. High resolution characterization of northwest Mediterranean coastal waters thermal regimes: to better understand responses of benthic communities to climate change. Estuarine, Coastal and Shelf Science. 87, 431-441. Bergamasco A., Malanotte-Rizzoli P., 2010. The circulation of of the Mediterranean Sea: A historical review of experimental investigations. Advances in Oceanography and Limnology. 1, 11-28. Bermejo R., Vergara J.J., Hernández I., 2012. Application and reassessment of the reduced species list index for macroalgae to assess the ecological status under the Water Framework Directive in the Atlantic coast of Southern Spain. Ecological Indicators. 12 (1), 46-57. Bermejo R., de la Fuente G., Vergara J.J., Hernández I., 2013a. Application of the CARLIT index along a biogeographical gradient in the Alboran Sea (European Coast). Marine Pollution Bulletin. 72 (1), 107-118. Bermejo R., Mangialajo L., Vergara J.J., Hernández I., 2013b. Comparison of two indices based on macrophyte assemblages to assess the ecological status of coastal waters in the transition between the Atlantic and Mediterranean eco-regions. Journal of Applied Phycology. 26 (4), 1899-1909. Bernard G., Bonhomme P., Charbonnel E., Cadiou G., 1999. Etat de référence des biocénoses, peuplements, espèces et paysages remarquables - Commune de St-Cyr-sur-Mer. Analyses des atouts pour valorisation du milieu marin. Contrat Ville de St-Cyr-Mer and GIS Posidonie. GIS Posidonie publ., Marseille, 75 pp. + annexes non num. Bernard G., Denis J., Deneux F., Belsher T., Sauzade D., Boudouresque C.F., Charbonnel E., Emery E., Hervé G., Bonhomme P., 2001. Étude et cartographie des biocénoses de la rade de Toulon. Rapport de synthèse final. Contrat d'étude pour le syndicat intercommunal de l'Aire Toulonnaise, Ifremer et GIS Posidonie. Ifremer Publ. La Seyne, France. 152 pp. Bernard G., Boudouresque C.F., Charbonnel E., Bonhomme P., Cadiou G., 2002. Cartographie et état de vitalité des peuplements marins du Brusc (Commune de Six-Fours, Var) - Conseil et recommandations pour l'aménagement du port du Brusc. Contrat Conseil Général des ports and GIS Posidonie. GIS Publ., France. 87 pp. Bernard G., Bonhomme P., Ganteaume A., Boudouresque C.F., 2004. Relevé des herbiers de Magnoliophytes marines au droit du port de St-Elme (commune de la Seyne-sur-mer, Var). Rapport Cartographique. Contrat GIS Posidonie and Conseil Général du Var Service des Ports. GIS Posidonie publ., France. 28 pp. + annexes non num. Berner L., 1931. Contributions à l'étude sociologique des algues marines dans le golfe de Marseille. Annales du Muséum d’Histoire Naturelle de Marseille. 2, 3-84. Berov D., Ballesteros E., Sales M., Verlaque M., 2015. Reinstatement of species rank for Cystoseira bosphorica Sauvageau (Sargassaceae, Phaeophyceae). Cryptogamie, Algologie. 36, 65-80. Béthoux J.P., Gentil B., Raunet J., Taillez D., 1990. Warming trend in the western Mediterranean deep water. Nature. 347, 660-662. Bianchi C., Morri C., 2000. Marine biodiversity of the Mediterranean Sea: situation, problems and prospects for future research. Marine Pollution Bulletin. 40 (5), 367-376. Bianchi C.N., Corsini-Foka M., Morri C., Zenetos A., 2014. Thirty years after: dramatic changes in the coastal marine ecosystems of Kos Island (Greece), 1981-2013. Mediterranean Marine Science. 15, 482-497. Bianconi C.H., Boudouresque C.F., Meinesz A., Di Santo F., 1987. Cartographie de la répartition de Lithophyllum lichenoides (Rhodophyta) dans la Réserve Naturelle de Scandola (côte orientale de Corse, Méditerranée). Travaux Scientifiques du Parc Naturel Régional et des Réserves Naturelles de Corse. 13, 39-63. Bishop M.J., Coleman M.A., Kelaher B.P., 2010. Cross-habitat impacts of species decline: response of estuarine sediment communities to changing detrital resources. Oecologia. 163 (2), 517-525. Bire R., Trotereau S., Lemée R., Delpont C., Chabot B., Aumond Y., Krys S., 2013. Occurrence of palytoxins in marine organisms from different trophic levels of the French Mediterranean coast harvested in 2009. Harmful Algae. 28, 10-22. Bitar G., 1980. Etude de l'impact de la pollution par un émissaire urbain (collecteur Cortiou) sur les peuplements infralittoraux de substrats durs de la côte sud de Marseilleveyre (Marseille). PhD Thesis Marseille. 137 pp. Bitar G., 1982. Influence d'un grand émissaire urbain sur la distribution du zoobenthos de substrat dur dans la région de Marseille (Méditerranée nord-occidentale). Téthys. 10 (3), 200-210. Blachier J., Meinesz A., de Vaugelas J., 1998. Répartition de Lithophyllum lichenoides (Rhodophyta), de Cystoseira amentacea (Chromophyta), de Patella ferruginea (Mollusca) dans la réserve naturelle des iles Lavezzi: ilots et littoral de la pointe di u Cappicciolu à la pointe de Spérone. Travaux Scientifiques du Parc Naturel Régional de Corse. 57, 103-140.

448

Blanc J.J., Molinier R., 1955. Les formations organogènes construites superficielles en Méditerranée occidentale. Bulletin de l’Institut Océanographique de Monaco. 1067, 1-26 + 1 planche h.t. Blanfuné A., Thibaut T., 2011. Projet OSCREEN. Dénombrements de dinoflagellés benthiques et identification de macrophytes. Contrat Ifremer - Gis Posidonie. GIS Publ., France. 30 pp. Blanfuné A., Markovic L., Thibaut T., 2011. Assessment of the CARLIT methodology in the Mediterranean rocky water bodies. Journal of Phycology. 46, 173. Blanfuné A., Cohu S., Mangialajo L., Lemée R., Thibaut T., 2012. Preliminary assessments of the impact of Ostreopsis cf. ovata (Dinophyceae) development on macroinvertebrates in the North Western Mediterranean Sea. Cryptogamie, Algologie. 33 (2), 129-136. Blanfuné A., Boudouresque C.F., Verlaque M., Beqiraj S., Kashta L., Nasto I., Ruci S., Thibaut T., 2016. Reponse of rocky shore communities to anthropogenic pressures in Albania (Mediterranean Sea): ecological status assessment through the CARLIT method. Marine Pollution Bulletin. (accepted). Blayac T., Hamadé F., Salles J.M., 2012. Valuing the recreational services of the Port-Cros National Park (France): a re-designed travel cost method using count data models. Journées de microéconomie appliquée. 7-8 Juin 2012, Brest. 1-23. Bonaviri C., Vega Fernández T., Fanelli G., Badalamenti F., Gianguzza P., 2011. Leading role of the sea urchin Arbacia lixula in maintaining the barren state in southwestern Mediterranean. Marine Biology. 158, 2505- 2513. Bonhomme P., Bernard G., Gravez V., 1997. Le milieu marin du site de Corbières (Bouches-du-Rhône). Deuxième suivi (1996). DGST Ville de Marseille and GIS Posidonie publ. France. 43 pp. + annexes I-II. Bonhomme P., Bernard G., Daniel B., Boudouresque C.F., 1999. Archipel de Riou: étude socio-économique sur la plaisance, la pêche amateur, la plongée et la chasse sous-marine. Ville de Marseille and GIS Posidonie publ. France. 83 pp. Bonhomme P., Boudouresque C.F., Bernard G., Verlaque M., Charbonnel E., Cadiou G., 2001. Espèce, peuplements et paysages marins remarquables de La Ciotat, de l'île Verte à la Calanque des Capucins (Bouches-du-Rhône). Contrat Ramoge and GIS Posidonie, GIS Posidonie publ., France. 133 pp. Bonhomme P., Cadiou G., Bernard G., Loques F., Cottalorda J.M., Talin F., Meinesz A., Chambard V., Boudouresque C.F., 2004. Espèces, peuplements et paysages marins remarquables du Cap Dramont et de la Corniche d'Anthéor (Var, France). Contrat Ramoge and GIS Posidonie, GIS Posidonie publ., France. 78 pp. + annexes 1-2. Bonhomme P., Ganteaume A., Bellan G., Cadiou G., Emery E., Clabaut P., Bernard G., Hervé G., Bourcier M., Boudouresque C.F., 2005. Etude et cartographie des biocénoses marines des calanques de Marseille à Cassis, y compris l’archipel de Riou. Phase 3. GIS Posidonie publ., France. 156 pp. Bonhomme P., Bonhomme D., Boudouresque C.F., Cadiou G., Charbonnel E., Ruitton S., 2010a. Decline of the Posidonia oceanica seagrass meadow at its lower limit in a pristine Mediterranean locality. Rapports de la Commission Internationale pour l’Exploration Scientifique de la Mer Méditerranée. 39, 457. Bonhomme P., Bonhomme D., Boudouresque C.F., Cadiou G., Charbonnel E., Ruitton S., 2010b. Monitoring of the lower limit of Posidonia oceanica meadows at Port-Cros Island, Provence, Mediterranean Sea. Scientific Reports of Port-Cros National Park. 24, 87-103. Borja A., Muxika I., 2005. Guidelines for the use of AMBI (AZTI’s Marine Biotic Index) in the assessment of the benthic ecological quality. Marine Pollution Bulletin. 50 (7), 787-789. Bornet E. 1892. Les algues de P.-K.-A. Schousboe. Mémoires de la Société Nationale des Sciences Naturelles de Cherbourg. pls I-III, 28, 165-376. Bornet E., Flahault C., 1883. Liste des Algues maritimes récoltées à Antibes. Bulletin de la Société Botanique de France. 30 (9), 204-215. Boudouresque C.F., 1969. Etude qualitative et quantitative d’un peuplement algal à Cystoseira mediterranea dans la région de Banyuls-sur-Mer. Vie et Milieu. 20 (2B), 437-452. Boudouresque C.F., 1971a. Contribution à l'étude phytosociologique des peuplements algaux des côtes varoises. Vegetatio. 22 (1-3), 83-184. Boudouresque C.F., 1971b. Recherches de bionomie analytique, structurale et expérimentale sur les peuplements benthiques sciaphiles de Méditerranée occidentale (fraction algale). La sous-strate sciaphile des peuplements de grandes Cystoseira de mode battu. Bulletin du Muséum d’Histoire Naturelle de Marseille. 31, 141-151 + 1 Tabl. Boudouresque C.F., 1972. Recherche de bionomie analytique structurale et expérimentale sur les peuplements benthiques sciaphiles de Méditerranée occidentale (Fraction algale): la sous-strate sciaphile d'un peuplement photophile de mode calme, le peuplement à Cystoseira crinita. Bulletin du Muséum d’Histoire Naturelle de Marseille. 32, 253-263. Boudouresque C.F., 1976. Dix ans de protection de la mer à Port-Cros (Parc National). Atti della Tavola Rotonda Internazionale "La Biologia Marina per la Difesa e per la Produttività del Mare", Livorno, Italie. 163-179.

449

Boudouresque C.F., 1997. Population dynamics of Caulerpa taxifolia in the Mediterranean, including the mechanisms of interspecific competition. Dynamique d'espèces marines invasives: application à l'expansion de Caulerpa taxifolia en Méditerranée, Lavoisier publ., Paris. 145-162 pp. Boudouresque C.F., 2002. Protected marine species, prevention of species introduction and the national environmental agencies of Mediterranean countries: professionalism or amateurishness? In: Actes du congrès international ‘Environnement et identité en Méditerranée’, Corte, 3-5 July 2002, Université de Corse Pascal Paoli Publ., Corte. 4, 75-85. Boudouresque C.F., 2003. The erosion of Mediterranean biodiversity. In Rodríguez-Prieto C., Pardini G. (Eds.). The Mediterranean Sea: an overview of its present state and plans for future protection, Servei de Publicacions de la Universitat de Girona. 53-112. Boudouresque C.F., 2004. Marine biodiversity in the Mediterranean: status of species, populations and communities. Scientific Reports of Port-Cros National Park. 20, 97-146. Boudouresque C.F., 2011. Insights into the diversity of the biodiversity concept. Mésogée. 67, 13-26. Boudouresque C.F., 2013. Excursion au Cap-Croisette (Marseille): le milieu marin. 13ième édition. Gis Posidonie publ., Marseille. 52 pp. Boudouresque C.F., 2014. Insights into the diversity of the biodiversity concept. Scientific Reports of Port-Cros National Park. 28, 65-86. Boudouresque C.F., 2015. Taxonomy and phylogeny of unicellular eukaryotes. In: Environmental microbiology: Fundamentals and applications. Microbial ecology. Bertrand J.C., Caumette P., Lebaron P., Matheron R., Normand P. & Sime-Ngando T. (Eds.), Springer publ. 191-257 pp. Boudouresque C.F., Perret M., 1977. Inventaire de la flore marine de Corse (Méditerranée): Rhodophyceae, Phaeophyceae, Chlorophyceae et Bryopsidophyceae. Bibliotheca Phycologica. 25, 171 pp. Boudouresque C.F., Shepherd S.A., 1981. On the occurrence of Taenioma nanum (Kützing) Papenfuss (Rhodophyta) in Port-Cros Island (Mediterranean). Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 7, 203-207. Boudouresque C.F., Verlaque M., 2002. Biological pollution in the Mediterranean Sea: invasive versus introduced macrophytes. Marine Pollution Bulletin. 44, 32-38. Boudouresque C.F., Verlaque M., 2013. Paracentrotus lividus. In: Lawrence, J.M. (Ed), Sea urchins: biology and ecology, Third Edition. Elsevier: 297-327 pp. Boudouresque C.F., Augier H., Guénoun Y.C., 1972. Végétation marine de l'île de Port-Cros (Parc National). VIII. Premiers résultats de l'étude de la croissance in situ de Lithophyllum tortuosum (Rhodophycées, Corallinacées). Bulletin du Muséum d’Histoire Naturelle de Marseille. 32, 197-215. Boudouresque C.F., Nedelec H., Shepherd S.A., 1981. The decline of a population of the sea urchin Paracentrotus lividus in the Bay of Port-Cros (Var). Rapports et Procès-Verbaux de la Commission Internationale pour l’Exploration Scientifique de la Méditerranée. 27 (2), 223-224. Boudouresque C.F., Ballesteros E., Ben Maiz N., Boisset F., Bouladier E., Cinelli F., Cirik S., Cormaci M., Jeudy De Grissac A., Laborel J., Lanfranco E., Lundberg B., Mayhoub H., Meinesz A., Panayotidis P., Semroud R., Sinnassamy J.M., Span A., Vuignier G., 1990. Livre rouge "Gérard VUIGNIER" des végétaux, peuplements et paysages marins menacés de Méditerranée. Programme des Nations Unies pour l'Environnement (UNEP), IUCN publ. 250 pp. Boudouresque C.F., Knoepffler-Péguy M., Noailles M.C., 1992. Eléments pour une flore des algues de la région de Banyuls-sur-Mer. Observatoire Océanologique de Banyuls publ., Banyuls-sur-Mer. 27 pp. Boudouresque C.F., Meinesz A., Ribera M.A., Ballesteros E., 1995. Spread of the green alga Caulerpa taxifolia (Caulerpales, Chlorophyta) in the Mediterranean: possible consequences of a major ecological event. Scientia Marina. 59 (suppl. 1), 21-29. Boudouresque C.F., Lemée R., Mari X., Meinesz A., 1996. The invasive alga Caulerpa taxifolia is not a suitable diet for the sea urchin Paracentrotus lividus. Aquatic Botany. 53, 245-250. Boudouresque C.F., Charbonnel E., Meinesz A., Pergent G., Pergent-Martini C., Cadiou G., Bertrandy M.C., Foret P., Ragazzi M., Rico-Raimondino V., 2000. A monitoring network based on the seagrass Posidonia oceanica in the north-western Mediterranean Sea. Biologia Marina Mediterranea. 7 (2), 328-331. Boudouresque C.F., Boury-Esnault N., Harmelin-Vivien M., 2003. Marine biodiversity: trends, patterns and threats. In: Seminar on biodiversity and biological conservation. Villà M., Rodà F., Ros J. (Edit.), Institut d’Estudis Catalans publ., Barcelona. 391-410. Boudouresque C.F., Cadiou G., Guerin B., Le Direach L., Robert P., 2004. Is there a negative interaction between biodiversity conservation and artisanal fishing in a Marine Protected Area, the Port-Cros National Park (France, Mediterranean Sea)? Scientific Reports of Port-Cros National Park. 20, 147-160. Boudouresque C.F., Cadiou G., Le Diréach L., 2005. Marine protected areas: a tool for coastal areas management. Levner, E., Linkov, E., Proth, J.M., (eds.) In: Strategic management of marine ecosystems, Springer publ. Dordrecht. 29-52 pp.

450

Boudouresque C.F., Bernard G., Bonhomme P., Charbonnel E., Diviacco G., Meinesz A., Pergent G., Pergent- Martini C., Ruitton S., Tunesi L., 2012. Protection and conservation of Posidonia oceanica meadows. RAMOGE and RAC/SPA Publishers, Tunis. 202 pp. Boudouresque C.F., Barcelo A., Harmelin J.G., Martin G., Maurer C., Médail F., Sellier G., Viviani R.A., 2013. The Scientific Council of a national park, the Port-Cros National Park: 50 years of conservation culture. Scientific Reports of Port-Cros National Park. 27, 297-317. Boyle T.P., 1984. The effect of environmental contaminants on aquatic algae. In: Shubert, L.E. (Ed.), Algae as Ecological Indicators. Academic Press, London. 237-256 pp. Bourry-Esnault N., Harmelin J.G., Marschal C., Perez T., Ruitton S., Verlaque M., 2001. Les sites à corail rouge (Corralium rubrum) de Porquerolles: caractérisation patrimoniales de leurs peuplements. Contrat COM/PNPC. COM Publishers, Marseille. 34 pp. Brasseur P., Beckers J.M., Brankart J.M., Schoenauen R., 1996. Seasonal temperature and salinity fields in the Mediterranean Sea: Climatological analyses of a historical data set. Deep-Sea Research Pt I. 43 (2), 159- 192. Braune W., Guiry M.D., 2011. Seaweeds: a colour guide to common benthic green, brown and red algae of the world's oceans. ARG Gantner. Verlag KG, Ruggell Publishers. 601 pp. Bravo I., Vila M., Magadán S., Rial P., Rodriguez F., Fraga S., Franco J.M., Riobó P., Sala M.M., 2010. Studies on cultures of Ostreopsis cf ovata: life cycle observations. 14th International Conference on Harmful Algae, Conference Proceedings, Crete, 3-5 pp. Brescianini C., Grillo C., Melchiorre N., Bertolotto R., Ferrari A., Vivaldi B., Icardi G., Gramaccioni L., Funari E., Sardala S., 2006. Ostreopsis ovata algal blooms affecting human health in Genoa, Italy, 2005 and 2006. Euro Surveillance. 11 (9), E060907. Bressan G., Babbini L., Ghirardelli L., Basso D., 2001. Bio-construction and Bio-destruction of Corallinales in the Mediterranean Sea. Biologia Marina Mediterranea. 8 (1), 131-174. Brodie J., Andersen R.A., Kawachi M., Millar A.J.K., 2009. Endangered algal species and how to protect them. Phycologia. 48, 423-438. Buché R., 2012. Assistance à la coordination des travaux européens d’intercalibration des indicateurs biologiques de la Directive Cadre sur l’Eau (DCE). Hacer, France. 152pp. Buia, M.C., Porzio, L., Paolo Patti, F., 2007. The application of the ‘‘Carlit method’’ to assess the ecological status of coastal waters in the gulf of Naples. In: Proceedings of the 3nd Mediterranean symposium on marine vegetation, Marseille 27-29March 2007, Pergent-Martini C., El Asmi S., Le Ravallec C. (eds.). Rac/Spa publs., Tunis. 253-254. Buia M.C., Chiarore A., Mulas M., Porzio L., 2013. Historical changes in algal diversity in the Gulf of Naples. In: Proceedings of the Global Congress on ICM: Lessons learned to address new challenges. EMECS 10 - MEDCOAST 2013 Joint Conference, 30 Oct.- 03 Nov. 2013, Marmaris, Turkey. 837-846 pp. Bulleri F., Benedetti-Cecchi L., Acunto S., Cinelli F., Hawkins S.J., 2002. The influence of canopy algae on vertical patterns of distribution of low-shore assemblages on rocky coasts in the northwest Mediterranean. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 267, 89-106. Burkepile D.E., Hay M.E., 2006. Herbivore vs. nutrient control of marine primary producers: context-dependant effects. Ecology. 87, 3128-3139. Büttner, G., Feranec, J., Jaffrain, G., Mari, L., Maucha, G., & Soukup, T., 2004. The CORINE land cover 2000 project. EARSeL eProceedings. 3(3), 331-346.

Caccamese S., Azzolina R., Furnari G., Cormaci M., Grasso S., 1980. Antimicrobial and antiviral activities of extracts from Mediterranean algae. Botanica Marina. 23, 285-288. Cadiou G., Bonhomme P., Boudouresque C.F., Bellan G., Bourcier M., Emery E., 2006. Etude et cartographie des biocénoses de la partie maritime du sous-site Natura 2000 "Cap Canaille - Grand Caunet". Phase III. Rapport final. Contrat Office National des Forêts 13/84, GIS Posidonie/IFREMER/COM, GIS Posidonie publ., Marseille, France. 82 pp. + annexes. Cadiou G., Boudouresque C.F., Bonhomme P., Le Diréach L., 2009. The management of artisanal fishing within the Marine Protected Area of the Port-Cros National Park (northwest Mediterranean Sea): a success story? ICES Journal of Marine Science. 66, 41-49. Camous A., 1912. Listes des Algues marines de Nice. Bulletin de l'Association des Naturalistes de Nice et des Alpes-Maritimes, 33 pp. Canamella A., 1968. Etude phytosociologique des horizons superficiels de l'étage infralittoral du port de la Coudourière. DES Sci. nat. Univ. Aix-Marseille. 43 pp. + 38 planches.

451

Cánovas Molina A., Montefalcone M., Bavestrello G., Cau A., Bianchi C.N., Morri C., Carnese S., Bo M., 2016. A new ecological index for the status of mesophotic megabenthic assemblages in the Mediterranean based on ROV photography and video footage. Continental Shelf Research. in press. Cardona L., Moranta J., Reñones O., Hereu B., 2013. Pulses of phytoplanktonic productivity may enhance sea urchin abundance and induce state shifts in Mediterranean rocky reefs. Estuarine, Coastal and Shelf Science. 133, 88-96. CARMEN, 2015a. http://carmen.carmencarto.fr/74/at_entree.map, accessed 12 May 2015. CARMEN, 2015b. http://carmen.carmencarto.fr/80/siecorse.map, accessed 12 May 2015. Carvou A., 1967. Etude de la végétation des horizons superficiels de l'étage infralittoral dans le port des Lecques (Var). DES, Faculté des Sciences de Marseille. 61 pp. Carvou A., Gadea E., Vignes P., 1968. Distribution comparée de 20 dominantes du peuplement algal dans le port des Lecques et le port de Saint-Elme (Var.) Annales de la Société des Sciences Naturelles et d’Archéologie de Toulon et du Var. 20, 1-16. Carr M.H., 1989. Effects of macroalgal assemblages on the recruitment of temperate zone reef fishes. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 126, 59-76. Carr M.H., 1994. Effects of macroalgal dynamics on recruitment of a temperate reef fish. Ecology. 75, 1320-1333. Castagne L. 1845. Catalogue des plantes qui croissent naturellement aux environs de Marseille. Imprimerie Nicot et Pardigon, Pont Moreau. 263 pp. Cavallo M., Torras X., Mascaró O., Ballesteros E., 2016. Effect of temporal and spatial variability on the classification of the Ecological Quality Status using the CARLIT index. Marine Pollution Bulletin. 102, 122-127. Cecchi E., Piazzi L., 2010. A new method for the assessment of the ecological status of coralligenous 16 assemblages. Biologia Marina Mediterranea. 17 (1), 162-163. Cecchi E., Piazzi L., Serena F., 2009. Applicazione del metodo CARLIT lungo la costa di Calafuria (Livorno). Atti della Società Toscana de Scienze Naturali di Pisa, Serie B. 116, 123-125. Cecere E., Cormaci M., Furnari G., 1991. The marine algae of Mar Piccolo, Taranto (Southern Italy): a reassessment. Botanica Marina, 34, 221-227. Cecere E., Cormaci M., Furnari G., Petrocelli A., Saracino O., Serio D., 1996. Benthic algal flora of Cheradi Islands (Gulf of Taranto, Mediterranean Sea). Nova Hedwigia. 62 (1), 191-214. Cecere E., Fanelli G., Petrocelli A., Saracino O.D., 2001. Changes in seaweed biodiversity of the Gargano coast (Adriatic Sea, Mediterranean Sea). In: Mediterranean ecosystems: structures and processes, Faranda FM., Guglielmo L., Spezie G. (eds.), Springer, Italia: 347-351. Chaix J.C, Trilles J.P., Vernet G., 1976. Dégénérescence de l'organe y chez les mâles pubères d'Acanthmys lunulatus (Risso) (Crustacea, Decapoda, Oxynrhyncha). Comptes-Rendus de l’Académie des Sciences de Paris. 283(série D), 523-525. Chang F.H., Shimizu Y., Hay B., Stewart R., Mackay G., Tasker R., 2000 Three recently recorded Ostreopsis spp. (Dinophyceae) in New Zealand: temporal and regional distribution in the upper North Island from 1995 to 1997. New Zealand Journal of Marine and Fresh Research. 34, 29-39. Charbonnel E., Bourcier M., Francour P., Boudouresque C.F., 1993. Evolution des peuplements marins après la mise en service de la station d'épuration de la ville de Cassis (Bouches-du-Rhône). Comparaison 1881- 1993 et mise en place d'un système de surveillance permanent. GIS Posidonie publ., Marseille, France. 90 pp. Cheminée A., 2012. Ecological functions, transformations and management of infralittoral rocky habitats from the North-western Mediterranean: the case of fish (Teleostei) nursery habitats. PhD Thesis, Université Nice-Sophia Antipolis, France. 242 pp. Cheminée A., Sala E., Pastor J., Bodilis P., Thiriet P., Mangialajo L., Cottalorda J.M., Francour, P., 2013. Nursery value of Cystoseira forests for Mediterranean rocky reef fishes. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 442, 70-79. Chiantore M., Vielmini I., Privitera D., Mangialajo L., Cattaneao-Vietti R. 2008. Habitat effects on the population structure of Paracentrotus lividus and Arbacia lixula. Chemistry Ecology. 24 (1), 145-157. Chryssovergis-Bacoyannis F., Panayotidis P., 1993. Impact de la pollution agricole sur le phytobenthos marin: l'exemple des peuplements infralittoraux à Cystoseira spp. Symp. Int. Protection du milieu marin contre la pollution urbaine, Marseille, 20-22 octobre 1993, 1-8. Chryssovergis F., Panayotidis P., 1995. Évolution des peuplements macrophytobenthiques le long d'un gradient d'eutrophisation (Golfe de Maliakos, Mer Égée, Grèce). Oceanologia Acta. 18(6), 649-658. Ciminiello P., Dell’Aversano C., Fattorusso E., Forino M., Magno G.S., Tartaglione L., Grillo C., Melchiorre N., 2006. The Genoa 2005 Outbreak. Determination of Putative Palytoxin in Mediterranean Ostreopsis ovata by a New Liquid Chromatography Tandem Mass Spectrometry Method. Analytical Chemistry. 78, 6153- 6159.

452

Ciminiello P., Dell’Aversano C., Fattorusso E., Forino M., Tartaglione L., Grillo C., Melchiorre N., 2008. Putative palytoxin and its new analogue, ovatoxin-a, in Ostreopsis ovata collected along the Ligurian coasts during the 2006 toxic outbreak. Journal of American Society for Mass Spectrometry. 19, 111-120. Ciminiello P., Dell’Aversano C., Iacovo E.D., Fattorusso E., Forino M., Tartaglione L., Benedettini G., Onorari M., Serena F., Battocchi C., Casabianca S., Penna A., 2014. First finding of Ostreopsis cf. ovata toxins in marine aerosols. Environmental Science and Technology. 48 (6), 3532-3540. Clarisse S., 1980-1981. Contribution à la connaissance de la phénologie de l'autoécologie et de l'épiphytisme de Cystoseira balearica Sauvageau en Baie de la Revellata (Calvi, Corse). Mémoire de Licence. Université de Liège. 77 pp. Clarisse S., 1984. Apport de différentes techniques cartographiques à la connaissance de l'autoécologie de Cystoseira balearica Sauvageau, macroalgue marine dominante dans la région de Calvi (Corse). Lejeunia. 113, 1-24. Clarke K.R., Gorley R.N., 2006. Primer v6: User Manual/Tutorial. Primer-E Ltd. 190 pp. Clarke K.R., Warwick R.M., 1994. Changes in marine communities: an approach to statistical analysis and interpretation. Plymouth Marine Laboratory. Plymouth. 144 p. Claudet J., García Charton J.A., Lenfant P., 2011. Combined effects of levels of protection and environmental variables at different spatial resolutions on ﬁsh assemblages in a marine protected area. Conservation Biology. 25‐ (1), 105-114. Cocito S., Bianchi C.N., Morri C., Peirano A., 2000. First survey of sessile communities on subtidal rocks in an area with hydrothermal vents: Milos Island, Aegean Sea. Hydrobiologia. 426, 113-121. Cohu S., Thibaut T., Mangialajo L., Labat J.P., Passafiume O., Blanfuné A., Simon N., Cottalorda J.M., Lemée R., 2011. Occurrence of the toxic dinoflagellate Ostreopsis cf. ovata in relation with environmental factors in Monaco (NW Mediterranean). Marine Pollution Bulletin. 62, 2681-2691. Cohu S., Mangialajo L., Thibaut T., Blanfuné A., Marro S., Lemée R., 2013. Proliferation of the toxic dinoflagellate Ostreopsis cf. ovata in relation with depth, biotic substrate and environmental factors in NW Mediterranean Sea. Harmful Algae. 24, 32-44. Coleman M.A., Brawley S.H., 2005. Variability in temperature and historical patterns in reproduction in the Fucus distichus complex (heterokontophyta; phaeophyceae): implications for speciation and the collection of herbarium specimens. Journal of Phycology. 41 (6), 1110-1119. Coleman M.A., Kelaher B.P., Steinberg P.D., Millar A.J., 2008. Absence of a large brown macroalga on urbanized rocky reefs around Sydney, Australia, and evidence for historical decline. Journal of Phycology. 44 (4), 897-901. Coll M., Lotze H.K., Romanuk T.N. 2008. Structural Degradation in Mediterranean Sea Food Webs: Testing Ecological Hypotheses Using Stochastic and Mass-Balance Modelling. Ecosystems. 11, 939-960. Coll M., Piroddi C., Steenbeek J., Kaschner K., Ben Rais Lasram F., Aguzzi J., Ballesteros E., Bianchi C.N., Corbera J., Dailianis T., Danovaro R., Estrada M., Froglia C., Galil B.S., Gasol J.M., Gertwagen R., Gil J., Guilhaumon F., Kesner-Reyes K., Kitsos M.S., Koukouras A., Lampadariou N., Laxamana E., López Fé De La Cuadra C.M., Lotze H.K., Martin D., Mouillot D., Oro D., Raicevich S., Rius-Barile J., Saiz-Salinas J.I., San Vicente C., Somot S., Templado J., Turon X., Vafidis D., Villanueva R., Voultsiadou E., 2010. The biodiversity of the Mediterranean Sea: estimates, patterns, and threats. PloS One. 5 (8), 1-334 (e11842). Coll M., Piroddi C., Albouy C., Ben Rais Lasram F., Cheung W.W., Christensen V., Karpuzi V.S., Guilhaumon F., Mouillot D., Paleczny M., Palomares M.L., Steenbeek J., Trujillo P., Watson R., Pauly D., 2012. The Mediterranean Sea under siege: spatial overlap between marine biodiversity, cumulative threats and marine reserves. Global Ecology and Biogeography. 21, 465-480. Coma R., Serrano E., Linares C., Ribes M., Diaz D., Ballesteros E., 2011. Sea urchin predation facilitates coral invasion in a marine reserve. PlosOne. 6, e22017. Comité Régional du Tourisme Côte d’Azur, 2014. www.cotedazur-touriscope.com. (Accessed July 25, 2014). Connell S., Russell B., Turner D., Shepherd A., Kildea T., Miller D., Airoldi L., Cheshire A., 2008. Recovering a lost baseline: missing kelp forests from a metropolitan coast. Marine Ecology Progress Series. 360, 63-72. Coppejans E., 1972. Résultats d'une étude systématique et écologique de la population algale des côtes rocheuses du Dramont, St-Raphaël (France). Biologisch Jaarboek Dodonaea. 40, 153-180. Coppejans E., 1977. Bijdrage tot de studie van de wierpopulaties (Chlorophyceae, Phaeophyceae, Rhodophyceae) van het fotofiel infralittoraal in het noorwestelijk Mediterraan bekken. PhD Thesis Rijksuniversiteit Gent - Fakulteit des Wetenschappen. I-III. 339 pp. Coppejans E., 1979. Végétation marine de la Corse (Méditerranée). III. Documents pour la flore des algues. Marine Vegetation of Corsica (Mediterranean Sea). III. Documents for the Algal Flora. Botanica Acta. 22 (4), 257- 266. Coppejans E., Boudouresque C.F., 1975. Sur la richesse floristique de certains peuplements photophiles infralittoraux de Port–Cros (Var, France). Rapports et Procès Verbaux de la Commission Internationale pour l’Exploration Scientifique de la Mer Méditerranée. 23 (2), 79-80.

453

Coppejans E., Boudouresque C.F., 1981. Végétation marine de l’île de Port-Cros (Parc national). XXII. Sur quelques Ceramiaceae (Rhodophyta). Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 7, 85-101. Corine Land Cover, 2006. http://www.statistiques.developpement-durable.gouv.fr/donnees-ligne/li/1825.html, consulté le 20 mars 2015. Cormaci M., Furnari G., 1999. Changes of the benthic algal flora of the Tremiti Islands (Southern Adriatic) Italy. Hydrobiologia. 398, 75-79. Cormaci M., Furnari G., Alongi G., Catra M., Pizzuto F., Serio D., 2001. Spring marine vegetation on rocky substrata of the Tremiti Islands (Adriatic Sea, Italy). In: Faranda, F.M., Gigliemo, L., Spezie G. (Eds.). Mediterranean Ecosystems, Springer Milan. 245-254. Cormaci M., Furnari G., Catra M.., Alongi G., Giaccone G., 2012. Flora marina bentonica del Mediterraneo: Phaeophyceae. Bolletin dell’Accadimia Gioenia di Scienze Natural di Catania. 45, 1-508. Cottalorda J.M., Meinesz A., Thibaut T., Chiaverini D., 2004. Représentation cartographique de l’abondance de quelques algues et invertébrés sur le littoral des îlots du Rascass et de la Gabinière (Parc National de Port- Cros, Var ; France). Scientific Reports of Port-Cros National Park. 20, 195-209. Council of Europe, 1979. Convention on the Conservation of European Wildlife and Natural Habitats Convention relative à la conservation de la vie sauvage et du milieu naturel de l'Europe. Bern/Berne, 19.IX.1979. European Treaty Series 104. Appendices I & II. 23 pp. Council Directive 79/409/EEC of 2 April 1979 on the conservation of wild birds. Official Journal of the European Communities. L 103, 25/04/1979, 1-18. Council Directive 92/43/EEC of 21 May 1992 on the conservation of natural habitats and of wild fauna and flora. Official Journal of the European Communities. L 206, 22.7.1992, 7-50. Council Directive 2000/60/EC of the European parliament and of the Council of 23 October 2000 establishing a framework for Community action in the field of water policy. Official Journal of the European Communities. L 327, 22/12/2000, 1-72. Council Directive 2008/56/EC of the European Parliament and of the Council of 17 June 2008 establishing a framework for community action in the field of marine environmental policy (Marine Strategy Framework Directive). Official Journal of the European Union. L 164, 25/06/2008, 19-40. Council Directive 2009/147/EC of the European Parliament and of the Council of 30 November 2009 on the conservation of wild birds. Official Journal of the European Union. L 20, 26.1.2010, 7-25. Creocean. 2012. Elaboration d'un indice paysager et inspection des grottes submergées et semi-submergées sur le littoral Corse avec propositions de mesures de gestion. Creocéan publ. Contrat Créocéan-DREAL Corse. 172 pp. Critchley A.T., Farnham W.F., Morrell S.L., 1983. A chronology of new European sites of attachment for the invasive brown alga, Sargassum muticum, 1973-1981. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 63, 799-811. Critchley A.T., Farnham W.F., Yoshida T., Norton T.A., 1990. A bibliography of the invasive alga Sargassum muticum (Yendo) Fensholt (Fucales; Sargassaceae). Botanica Marina. 33, 551-562. Crouzet A., Resch F., 1993. Embruns pollués: origine, formation, action sur la végétation terrestre. Scientific Reports of Port-Cros National Park. 15, 189-217. CSIRO 2009. Sea level rise. http://www.cmar.csiro.au/sealevel. Consulté en Novembre 2009. CSIRO 2016. Sea level rise. http://www.cmar.csiro.au/sealevel. Consulté en Mars 2016.

Dalla Via J., Sturmbauer C., Schonweger G., Sotz E., Mathekowitsch S., Rieger R., 1998. Light gradients and meadow structure in Posidonia oceanica: ecomorphological and functional correlates. Marine Ecology Progress Series. 163, 267-278. Dayton P.K., 1985. Ecology of kelp communities. Annual Review of Ecology and Systematics. 16, 215-245. David H., Ganzedo U., Laza-Martínez A., Orive E., 2012. Relationships between the presence of Ostreopsis (Dinophyceae) in the Atlantic coast of the Iberian Peninsula and sea-surface temperature. Cryptogamie, Algologie. 33 (2), 199-207. Dauvin J.C., Bellan G., Bellan-Santini D., 2010. Benthic indicators: From subjectivity to objectivity – Where is the line? Marine Pollution Bulletin. 60, 947-953. Debeaux O., 1873. Enumération des algues marines du littoral de Bastia. Revue de Sciences Naturelles. 2 (2), 193- 205. De Biasi A.M., Bianchi C.N., Aliani S., Cocito S., Peirano A., Dando P.R., Morri C., 2004. Epibenthic communities in a marine shallow area with hydrothermal vents (Milos Island, Aegean Sea). Chemistry and Ecology. 20 (supl. 1), 89-105.

454

Debrat J.M., 1974. Etude d'un karst calcaire littoral méditerranéen. Exemple du littoral de Nice à Menton. Méditerranée, Deuxième Série. 17 (2), 63-85. Decrock E., 1914. Les Bouches-du-Rhône. Troisième partie. Le sol et ses habitants. Tome XII. le Sol. Chapitre IX à XIV. Phytogéographie. Masson, Marseille. 12 pp. Deeds J.R., Schwartz M.D., 2010. Human risk associated with palytoxin exposure. Toxicon. 56, 150-162. Deleuil G., Molinier R. 1964. Excursion en Corse du 13 au 21 mai 1964. Institut de Botanique de Montpellier. 56 pp. Desrosiers G., Bellan-Santini D., Brêthes J.C., 1982. Evolution spatio-temporelle des peuplements de substrats rocheux superficiels dans un golfe soumis à de multiples pollutions (Golfe de Fos, France). Téthys. 10 (3), 245-253. Desrosiers G., Bellan-Santini D., Brêthes J.C., 1986. Organisation trophique de quatre peuplements de substrats rocheux selon un gradient de pollution industrielle (Golfe de Fos, France). Marine Biology. 91, 107-120. Deter J., Descamp P., Ballesta L., Boissery P., Holon F., 2012. A preliminary study toward an index based on coralligenous assemblages for the ecological status assessment of Mediterranean French coastal waters. Ecological Indicators. 20, 345-352. Devescovi M., Ivesa L., 2007. Short term impact of planktonic mucilage aggregates on macrobenthos along the Istrian rocky coast (Northern Adriatic, Croatia). Marine Pollution Bulletin. 54, 887-893. Devescovi M., Ozretić B., Iveša L., 2005. Impact of date mussel harvesting on the rocky bottom structural complexity along the Istrian coast (Northern Adriatic, Croatia). Journal of Experimental and Marine Biology and Ecology. 325, 134-145. Dhont F., 1976. Minimumareelstudie van wiervegetaties op rotskusten te Port-Cros en Banyuls. Mémoire de licence. Rijksuniversiteit te gent. Faculteit van de Wetenschappen, Belgium. 64 pp. Diaz F., Naudin J.J., Courties C., Rimmelin P., Oriol L., 2008. Biogeochemical and ecological functioning of the low-salinity water lenses in the region of the Rhone River freshwater influence, NW Mediterranean Sea. Continental Shelf Research. 28 (12), 1511-1526. Díez I., Secilla A., Santolaria A., Gorostiaga J.M., 1999. Phytobenthic intertidal community structure along an environmental pollution gradient. Marine Pollution Bulletin. 39 (6), 462-472. Díez I., Santolaria A., Gorostiaga J.M., 2003. Relationships of environmental factors with the structure and distribution of subtidal seaweed vegetation of the western Basque coast (N. Spain). Estuarine Coastal and Shelf Science. 56, 1041-1054. Díez I., Santolaria A., Secilla A., Gorostiaga J.M., 2009. Recovery stages over long-term monitoring of the intertidal vegetation in the ‘Abra de Bilbao’ area and on the adjacent coast (N. Spain). European Journal of Phycology. 44 (1), 1-14. Díez I., Bustamante M., Santolaria A., Tajadura J., Muguerza N., Borja A., Muxika I., Saiz-Salinas J.I., Gorostiaga J.M., 2012. Development of a tool for assessing the ecological quality status of intertidal coastal rocky assemblages, within Atlantic Iberian coasts. Ecological Indicators. 12 (1), 58-71. Di Franco A., Bussotti S., Navone A., Panzalis P., Guidetti P., 2009. Evaluating effects of total and partial restrictions to fishing on Mediterranean rocky-reef fish assemblages. Marine Ecology Progress Series. 387, 275-85. Di Franco A., Gillanders B.M., De Benedetto G., Pennetta A., De Leo G.A., Guidetti P., 2012. Dispersal patterns of coastal fish: implications for designing networks of marine protected areas. PLoS One. 7 (2), e31681. DIRM Méditerranée, 2014. Pêche sous-marine des oursins. http://www.dirm.mediterranee.developpement- durable.gouv.fr/peche-sous-marine-des-oursins-r39.html. Accessed July, 25th 2014. Dixon R.R., Mattio L., Huisman J.M., Payri C.E., Bolton J.J., Gurgel C.F.D., 2014. North meets South-Taxonomic and biogeographic implications of a phylogenetic assessment of Sargassum subgenera Arthrophycus and Bactrophycus (Fucales, Phaeophyceae). Phycologia. 53, 15-22. Draisma S.G., Ballesteros E., Rousseau F., Thibaut T., 2010. DNA sequence data demonstrate the polyphyly of the genus Cystoseira and other Sargassaceae genera (Phaeophyceae). Journal of Phycology. 46, 1329-1345. Duby J.É., 1830. Aug. Pyrami de Candolle Botanicon gallicum sen synopsis plantarum in Flora Gallica descriptarum. Editio secunda. Ex herbariis et schedis Candollianis propriisque digestum a J.É. Duby V.D.M. Pars secunda plantas cellulares continens. V. Desray, Rue Hautefeuille Paris. 588 pp. Dufour A.H., 1985. La pêche aux Salins d'Hyères. Parc National de Port-Cros Publisher, Hyères. 146 pp. + annexes. Durando P., Ansaldi F., Oreste P., Moscatelli P., Gasparini L.M., Icardi G., 2007. Ostreopsis ovata and human health: epidemiological and clinical features of respiratory syndrome outbreaks from a two-year syndromic surveillance, 2005–06, in north-west Italy. Euro Surveillance. 12, 191-193.

455

E.C., 2000. Directive 2000/60/EC of the European Parliament and the Council establishing a framework for the Community action in the field of water policy, Legislative Acts and other instruments, ENV 221 CODEC 513, European Union Engelen A.W. 2004. Flexibility without compromise - population biology of the brown seaweed Sargassum polyceratium. PhD thesis, University of Groningen, the Netherlands. 180 pp. Epiard-Lahaye M., 1988. Effects of ammonium, nitrate and phosphate on the growth of Cystoseira stricta (Phaeophyta, Fucales) cuttings in culture. Cryptogamie, Algologie. 9 (3), 211-229. Epiard-Lahaye M., Pellegrini M., Weiss H., 1987. Influence des rythmes émersion-immersion sur le développement des boutures de Cystoseira stricta Sauvageau (Phéophycées, Fucales) en culture. Botanica Marina. 30, 259-266. Ercegović A., 1952. Fauna i Flora Jadrana. Jadranske cistozire. Njihova morfologija, ekologija i razvitak / Fauna et Flora Adriatica. Sur les Cystoseira adriatiques. Leur morphologie, écologie et évolution. Vol. 2 pp. 1- 172 (Croatian), 173-210 (French), 211-212 (references), Map. Institut za Oceanografiju i Ribarstvo Split / Institut d'Océanographie et de Pêche, Split. 212 pp + 30 plates + 1 map. Estell R.E., Fredrickson E.L., Anderson D.M., Remmenga M.D., 2008. Effects of cis-β-ocimene, cis-sabinene hydrate, and monoterpene and sesquiterpene mixtures on alfalfa pellet intake by lambs. Journal of Animal Science. 86 (6), 1478-1484. Estes J.A., Danner E.M., Doak D.F., Konar B., Springer A.M., Steinberg P.D., Tinker M.T., Williams T.M., 2004. Complex trophic interactions in kelp forest ecosystems. Bulletin of Marine Science. 74, 621-638.

Faget D., 2009. Le milieu marin méditerranéen: conflits, usages et représentations. Le cas du golfe de Marseille (Début XVIIIe-début XXe siècles). Volumes I & II. Thèse de Doctorat d'Histoire. Aix-Marseille Université - Université de Provence, Aix-en-Provence. 732 pp. Faimali M., Giussani V., Piazza V., Garaventa F., Corra C., Asnaghi V., Privitera D., Gallus L., Cattaneo-Vietti R., Mangialajo L., Chiantore M., 2012. Toxic effects of harmful benthic dinoflagellate Ostreopsis ovata on invertebrate and vertebrate marine organisms. Marine Environmental Research. 76, 97-107. Fairweather P.G., 1990. Sewage and the biota on seashores: assessment of impact in relation to natural variability. Environmental Monitoring Assessment. 14 (2-3), 197-210. Faivre S., Bakran-Petricioli T., Horvatinčić N., Sironič A., 2013. Distinct phases of relative sea level changes in the central Adriatic during the last 1500 years - influence of climatic variations? Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology. 369, 163-174. Falace A., Zanelli E., Bressan G., 2006. Algal transplantation as a potential tool for artificial reef management and environmental mitigation. Bulletin of Marine Science. 78 (1), 161-166. Falace A., Alongi G., Cormaci M., Furnari G., Curiel D., Cecere E., Petrocelli A., 2010. Changes in the benthic algae along the Adriatic Sea in the last three decades. Chemistry and Ecology. 26 (S1), 77-90. Faust M.A., Morton S., Quod J.P., 1996. Further SEM study of marine dinoflagellates: the genus Ostreopsis (Dinophyceae). Journal of Phycology. 32, 1053-1065. Fée A.L.A., 1833. Commentaires sur la botanique et la matière médicale de Pline. Tome 3, Imprimerie de C.L.F. Panckoucke, Paris. 468 pp. Fanelli G., Piraino S., Belmonte G., Geraci S., Boero F., 1994. Human predation along Apulian rocky coasts (SE Italy): desertification caused by Lithophaga lithophaga fisheries. Marine Ecology Progress Series. 110, 1- 8. Feldmann J., 1937a. Recherches sur la végétation marine de la Méditerranée. La Côte des Albères. Imprimerie de Wolf, Rouen. 10, 1-339. Feldmann J., 1937b. Les algues marines de la côte des Albères. I-III. Cyanophycées, Chlorophycées et Phéophycées de la côte des Albères. Revue Algologique. 9 (34), 141-335. Feldmann J., Davy de Virville A., 1933. Les conditions physiques et la végétation des flaques littorales de la côte des Alberes. Revue de Génie Botanique. 45, 1-34. Fenberg P.B., Caselle J.E., Claudet J., Clemence M., Gaines S.D., Garcia-Charton J.A., Gonçalves E.J., Grorud- Colvert K., Guidetti P., Jenkins S.R., Jones P.J.S., Lester S.E., Mcallen R., Moland E., Planes S., Sørensen T.K., 2012. The science of European marine reserves: Status, efficacy, and future needs. Marine Policy. 36 (5), 1012-1021. Fenical W., 1983. Investigation of benthic marine algae as a resource for new pharmaceutical and agricultural chemicals. In: Tseng CK (ed) Proceedings of the joint China-U.S. phycology symposium. Science Press publ., Beijing. 497-521 pp.

456

Fernandez C., Niell F., 1982. Patterns of zonation in rocky inter-tidal shores at Cape-Penas-region (Asturies, north of Spain). Investigación Pesquera. 46 (1), 121-141. Fernández-Torquemada Y., Díaz-Valdés M., Colilla F., Luna B., Sánchez-Lizaso J.L., Ramos-Esplá A.A., 2008. Descriptorsfrom Posidonia oceanica (L.) Delile meadows in coastal waters of Valencia, Spain, in the context of the EU Water Framework Directive. ICES Journal of Marine Science. 65 (8), 1492-1497. Ferrari B., Raventos N., Planes S., 2008. Assessing effects of fishing prohibition on Posidonia oceanica seagrass meadows in the Marine Natural Reserve of Cerbère-Banyuls. Aquatic Botany. 88, 295-302. Ferrer E., Garreta G., Ribera M.A., 1997. Effect of Caulerpa taxifolia on the productivity of two Mediterranean macrophytes. Marine Ecology Progress Series. 149, 279-287. Ferrigno F., Boi S., Cinti M., Paliaga B., Guala I., 2014. Spatial and temporal distribution of shallow algal communities in the marine protected area of Capo Carbonara (Sardinia). Biologia Marina Mediterranea. 21 (1), 257-258. Filbee-Dexter K., Scheibling R.E., 2014. Sea urchin barrens as alternative stable states of collapsed kelp ecosystems. Marine Ecology Progress Series. 495, 1-25. Flo E., Camp J., Garcés E., 2011. Appendix 2. BQE Phytoplankton - Assessment Pressure Methodology: Land Uses Simplified Index (LUSI). In: UNEP/MAP. Review of the methods, criteria and limit values for the assessment of eutrophication (Biological Quality Element “Phytoplankton”) as developed in the framework of the Intercalibration Exercise of the MED GIG (Mediterranean Eco-region) Water Framework Directive 2000/60 EC, UNEP(DEPI)/MED WG.365/Inf.7, 4 November 2011, Athens. 41 pp. Foster M.S., Schiel D.R., 1985. The ecology of giant kelp forests in California: a community profile. Biological Reports. 85 (7.2), xv + 1-152. Francour P., Roberts N., Bernard G., Bonhomme P., 1997. Cartographie des fonds marins, et en particulier de l'herbier à Posidonia oceanica, à proximité du port des Oursinières (Le Pradet, Var). Contrat GIS Posidonie/Ville du Pradet, GIS Posidonie Publ., France. 52 pp. Francour P., Verlaque M., Sartoretto S., Soltan D., 2002. Evaluation de la valeur patrimoniale des biocénoses marines de la Réserve de Scandola: de la Marina d’Elbu à l’îlot Palazzinu. Contrat Parc Naturel Régional Corse, Laboratoire Environnement Marin Littoral & GIS Posidonie. LEML UNSA publ, Nice. 95 pp. Francour P., Ganteaume A., Bodilis P., Cottalorda J.M., Soltan D. 2003. Etat actuel des fonds du littoral de la ville d’Antibes. Rapport final. Contrat Ville d’Antibes et Laboratoire Environnement Marin Littoral. LEML Publ, Nice, France. 74pp. Frantzis A., Berthon J.F., Maggiore F., 1988. Relation trophique entre les oursins, Arbacia lixula et Paracentrotus lividus (equinoidea regularia) et le phytobenthos infralittoral superficiel dans la baie de Port-Cros (Var, Fance). Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 14, 81-140. Fraschetti S., Bianchi C.N., Terlizzi A., Fanelli G., Morri C., Boero F., 2001. Spatial variability and human disturbance in shallow subtidal hard substrates assemblages: a regional approach. Marine Ecology Progress Series. 212, 1-12. Fraschetti S., Terlizzi A., Guarnieri G., Pizzolante F., D'Ambrosio P., Maiorano P., Beqiraj S., Boero, F., 2011. Effects of unplanned development on marine biodiversity: a lesson from Albania (central Mediterranean Sea). Journal of Coastal Research. 58, 106-115. Fraschetti S., Bevilacqua S., Guarnieri G., Terlizzi A., 2012. Idiosyncratic effects of protection in a remote marine reserve. Marine Ecology Progress Series. 466, 21-34. Fredj G., Di Geronimo S., Gay G., 1993. Inventaire et cartographie des biocénoses benthiques de la principauté de Monaco. Service de l'environnement, Principauté de Monaco Publ., Monaco. 40 pp. + annexes. Frick H.G., Boudouresque C.F., Verlaque M., 1996. A checklist of marine algae of the Lavezzi Archipelago, with special attention to species rare or new to Corsica (Mediterranean). Nova Hedwigia. 62, 119-135. Fukuyo Y., 1981. Taxonomical study on benthic dinoflagellates collected in coral reefs. Bulletin of the Japanese Society of Scientific Fisheries. 47, 967-978. Fujita D., 2010. Current status and problems of isoyake in Japan. Bulletin of Fisheries Research Agency. 32, 33- 42.

Gadea E., 1967. Contribution à l'étude écologique et phytosociologique des peuplements marins des horizons superficiels de l'étage infralittoral dans le port de Saint-Elme (Var). DES, Faculté des Sciences de Marseille. 42 pp. Galil B.S., 2000. A sea under siege - alien species in the Mediterranean. Biological Invasion. 2, 177-186. Ganteaume A., Bonhomme P., Ruitton S., Verlaque M., Boudouresque C.F., 2004. Etat des lieux et des potentialités du milieu marin autour des îles Sanguinaires (Corse du Sud). Contrat GIS Posidonie et Association des Amis du Parc de Corse. GIS Posidonie publ., France. 60 pp.

457

Ganzin N., Fiandrino A., Garreau P., Coudray S., 2009. Evaluation de la sensibilité des eaux côtières à la contamination à partir des parties de modèle MARS-3D. http://www.corse.developpement- durable.gouv.fr/IMG/pdf/Nganzin.pdf, consulté le 4 mai 2015. García-Charton J.A., Pérez-Ruzafa A., 2000. Spatial pattern and the habitat structure of a Mediterranean rocky reef fish local assemblage. Marine Biology. 138 (5), 917-934. García-Charton J.A., Pérez-Ruzafa A., Marcos C., Claudet J., Badalamenti F., Benedetti-Cecchi L., et al., 2008. Effectiveness of European Atlanto-Mediterranean MPAs: do they accomplish the expected effects on populations, communities and ecosystems? Journal for Nature Conservation. 16 (4), 193-221. García-Rubies A., Macpherson E., 1995. Substrate use and temporal pattern of recruitment in juvenile fishes of the Mediterranean littoral. Marine Biology. 124, 35-42. Gargiulo M.G., De Masi F., Tripodi G., 1992. Sargassum muticum (Yendo) Fensholt (Phaeophyta, Fucales) is spreading in the lagoon of Venice. Giornale Botanico Italiano. 126, 259. Garrabou J., Perez T., Sartoretto S., Harmelin J.G., 2001. Mass mortality event in red coral Corallium rubrum populations in the Provence region (France, NW Mediterranean). Marine Ecology Progress Series. 217, 263-272. Garrabou J., Coma R., Bensoussan N., Bally M., Chevaldonné P., Cigliano M., Diaz D., Harmelin J.G., Gambi M.C., Kersting D.K., Ledoux J.B., Lejeusne C., Linares C., Marschal C., Pérez T., Ribes M., Romano J.C., Serrano E., Teixido N., Torrents O., Zabala M., Zuberer F., Cerrano C., 2009. Mass mortality in Northwestern Mediterranean rocky benthic communities: effects of the 2003 heat wave. Global Change Biology. 15, 1090-1103. Gasquet J., 1968. Contribution à l'étude écologique et phytosociologique des peuplements marins du port de Carqueiranne [Var]. DES, Faculté des Sciences de Marseille. 110 pp. Gatti G., Montefalcone M., Rovere A., Parravicini V., Morri C., Albertelli G., Bianchi C.N., 2012. Sea-floor integrity down the harbor waterfront: the coralligenous shoals off Vado Ligure (NW Mediterranean). Advances in Oceanography and Limnology. 3 (1), 51-67. Gatti G., Bianchi C.N., Parravicini V., Rovere A., Peirano A., Montefalcone M., Massa F., Morri C., 2015a. Ecological change, sliding baselines and the importance of historical data: lessons from combining observational and quantitative data on a temperate reef over 70 years. PLoS ONE. 10(2), e0118581. Gatti, G., Bianchi, C.N., Morri, C., Montefalcone, M., Sartoretto, S., 2015b. Coralligenous reefs state along anthropized coasts: Application and validation of the COARSE index, based on a rapid visual assessment (RVA) approach. Ecological Indicators. 52, 567-576. Gérardin N., 2012. Parc national de Port-Cros. 1963-2013. 50 ans d’innovations. La lettre d’Information de l’Institut Océanographique Paul Ricard. 11, 20-23. Gerloff J., Nizamuddim M., 1976. New species of the genus Cystoseira C. Ag. Nova Hedwigia. 27, 167-182. Giaccone G., 2003. Biodiversity of the Mediterranean Sea: an introductory speech to the Marine Algae Symposium. Bocconea Palermo. 16, 182-192. Giaccone G, Bruni A., 1972-1973. Le Cistoseire e la vegetazione sommersa del Mediterraneo. Atti Istituto Veneto Scienze, Lettere ed Arti. 131, 59-103. Giaccone G., Alongi G., Cossu A.V.L., Di Geronimo R., Serio D., 1993. La vegetazione marina bentonica del Mediterraneo: 1: Sopralitorale e Mesolitorale: proposte di aggiornamento. Bollettino dell'Accademia Gioenia di Scienze Naturali. 26 (341), 245-291. Giaccone G., Alongi G., Pizzuto F, Cossu A., 1994. La vegetazione marina bentonica fotofila del Mediterraneo: 2.: Infralitorale e Circalitorale: proposte di aggiornamento. Bollettino dell'Accademia Gioenia di Scienze Naturali. 27 (346), 111-157. Giakoumi S., Halpern B.S., Michel L.N., Gobert S., Sini M., Boudouresque C.F., Gambi M.C., Katsanevakis S., Lejeune P., Montefalcone M., Pergent G., Pergent-Martini C., Sanchez-Jerez P., Velimirov B., Vizzini S., Abadie A., Coll M., Guidetti P., Micheli F., Possingham H.P., 2015. Towards a framework for assessment and management of cumulative human impacts on marine food webs. Conservation Biology. Doi:10.1111/cobi.12468. Giakoumi S., Cebrian E., Kokkoris G.D., Ballesteros E., Sala E., 2012. Relationships between fish, sea urchins and macroalgae: The structure of shallow rocky sublittoral communities in the Cyclades, Eastern Mediterranean. Estuarine, Coastal and Shelf Science. 109, 1-10. Gianni F., Bartolini F., Airoldi L., Ballesteros E., Francour P., Guidetti P., Meinesz A., Thibaut T., Mangialajo L., 2013. Conservation and restoration of marine forests in the Mediterranean Sea and the potential role of Marine Protected Areas. Advances in Oceanography and Limnology. 4 (2), 83-101. Gilet R., 1954. Particularités de la zonation marine des côtes rocheuses s'étendant entre Nice et la frontière italienne. Recueil des Travaux de la Station Marine d’Endoume. 12, 41-49. Gilet R., Molinier R., Picard J., 1954. Etudes bionomiques littorales sur les côtes de Corse. Recueil des Travaux de la Station Marine d’Endoume. 13, 25-53.

458

Gobert S., Sartoretto S., Rico-Raimondino V., Andral B., Chery A., Lejeune P., Boissery P., 2009. Assessment of the ecological status of Mediterranean French coastal waters as required by the Water Framework Directive using the Posidonia oceanica Rapid Easy Index: PREI. Marine Pollution Bulletin. 58 (11), 1727-1733. Gómez-Garreta A., Barcelo i Martí M.C., Ribera Siguán M.A., Rull Lluch J., 2001. Flora Phycologica Iberica. Vol. 1 Fucales. Servicio de Publicaciones, Universidad de Murcia, Spain. 192 pp. Goujard A., Astruch P., Bonhomme P., Boudouresque C.F., 2010. Cartographie du récif barrière de posidonie et des peuplements associés, importance des herbivores, de la baie de Port-Cros (Parc national, Var, France). GIS Posidonie publ., Marseille, France. 51 pp. Granéli E., Ferreira C., Yasumoto T., Rodrigues E., Neves M.H., 2002. Sea urchins poisoning by the benthic dinoflagellate Ostreopsis ovata on the Brazilian Coast. In: Book of abstracts of Xth International Conference on Harmful Alga publ., Florida. 131 pp. Granéli E., Vidyarathna N.K., Funari E., Cumaranatunga P.R.T., Scenati R., 2011. Can increases in temperature stimulate blooms of the toxic benthic dinoflagellate Ostreopsis ovata? Harmful algae. 10 (2), 165-172. Gratiot J., Mannoni P.A., Meinesz A., 2006. Cartographie des espèces médiolittorales et infralittorales supérieures du pourtour de l’île de Porquerolles (Var). LEML report, Nice. 24 pp. Gratiot J., Mannoni P.A., Meinesz A. 2007. Cartographie des espèces médiolittorales et infralittorales supérieures du pourtour de l’île de Porquerolles (Var). LEML report, Nice. 30 pp. Gravez V., Bouladier F., Boudouresque C.F., 1988. Aménagement du site de Corbières: le milieu marin. In: Aménagement balnéaire sur le site de Corbières. Etude d'impact. GIS Posidonie Publ., Marseille. 37 pp. + annexes. Gravez V. Charbonnel E., Bonhomme P., Cadiou G., 1999. Inventaire biologique des fonds de l'anse des Roseaux, presqu'île de Saint-Mandrier (Var). Octobre 1999. BCEOM, Direction régionale de Fréjus and GIS Posidonie. GIS Posidonie publ., Marseille. 51 pp. Grzebyk D., Berland B., Thomassin B.A., Bosi C., Arnoux A., 1994. Ecology of ciguateric dinoflagellates in the coral reef complex of Mayotte Island (S.W. Indian Ocean). Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 178, 51-66. Gros C., 1978. Le genre Cystoseira sur la côte des Albères. Répartition - Ecologie -Morphogénèse. PhD thesis, Université Pierre et Marie Curie, Paris. 114 pp. Grossel H., Thibaut T., Blanfuné A., Brissac C., 2013. Ostreopsis: Répartition du stock macroalgal sur les côtes méditerranéenes françaises - Déterminismes environnementaux. Rapport et Procès Verbal de la Commission Internationale Exploration Scientifique de la Mer Méditerranéenne. 40, 777. Grzebyk D., Berland B., Thomassin B.A., Bosi C., Arnoux A., 1994. Ecology of ciguateric dinoflagellates in the coral reef complex of Mayotte Island (S.W. Indian Ocean). Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 178, 51-66. Guern M., 1962. Embryologie de quelques espèces du genre Cystoseira Agardh 1821 (Fucales). Vie et Milieu. 13, 649-679. Guerrini F., Pezzolesi L., Feller A., Riccardi M., Ciminiello P., Dell’Aversano C., Tartaglione L., Iacovo E.D., Fattorusso E., Forino M., Pistocchi R., 2010. Comparative growth and toxin profile of cultured Ostreopsis ovata from the Tyrrhenian and Adriatic Seas. Toxicon. 55, 211-220. Guglielmi G., 1969. Contribution à l'étude des algues du Cap Ferrat. DES, Faculté des Sciences de Nice, France. 100 pp. Guidetti P., 2006. Marine reserves reestablish lost predatory interactions and cause community changes in rocky reefs. Ecological Applications. 16 (3), 963-976. Guidetti P., 2007. Potential of marine reserves to cause community-wide changes beyond their boundaries. Conservation Biology. 21 (2), 540–545. Guidetti P., Boero F., 2004. Desertification of Mediterranean rocky reefs caused by date-mussel, Lithophaga lithophaga (Mollusca: Bivalvia), fishery: effects on adult and juvenile abundance of a temperate fish. Marine Pollution Bulletin. 48, 978-982. Guidetti P., Milazzo M., Bussotti S., Molinari A., Murenu M., Pais A., et al., 2008. Italian marine reserve effectiveness: does enforcement matter? Biological Conservation. 141 (3), 699-709. Guinda X., Juanes J.A., Puente A., Revilla J.A., 2008. Comparison of two methods for quality assessment of macroalgae assemblages, under different pollution types. Ecological Indicators. 8 (5), 743-753. Guinda X., Juanes J.A., Puente A., 2014a. The Quality of Rocky Bottoms index (CFR): A validated method for the assessment of macroalgae according to the European Water Framework Directive. Marine Environmental Research. 102, 3-10. Guinda X., Gracia A., Puente A., Juanes J.A., Rzhanov Y., Mayer L., 2014b. Application of landscape mosaics for the assessment of subtidal macroalgae communities using the CFR index. Deep Sea Research Part II: Topical Studies in Oceanography. 106, 207-215. Guiry M.D., Guiry G.M., 2014. AlgaeBase. World-wide electronic publication, National University of Ireland, Galway. http://www.algaebase.org; searched on 7 November 2014.

459

Guiry M.D., Guiry G.M., 2015 [continuously updated]. AlgaeBase. World-wide electronic publication, National University of Ireland, Galway. http://www.algaebase.org (searched on November, 21th 2015). Guiry M.D., Guiry G.M., 2016 [continuously updated]. AlgaeBase. World-wide electronic publication, National University of Ireland, Galway. http://www.algaebase.org (searched on April, 24th 2016).

Habitats Directive, 1992 Council Directive 92/43/EEC of 21 May 1992 on the conservation of natural habitats and of wild fauna and flora. Official Journal of the European Union, 22 July 1992, L206, 7-50. Halpern B.S., Warner R.R., 2002. Marine reserves have rapid and lasting effects. Ecology Letters. 5, 361-366. Halpern B.S., Walbridge S., Selkoe K.A., Kappel C.V., Micheli F., D'agrosa C., Bruno J.F., Casey K.S., Ebert C., Fox H.E., Fujita R., Heinemann D., Lenihan H.S., Madin E.M.P., Perry M.T., Selig E.R., Spalding M., Steneck R., Watson R., 2008. A global map of human impact on marine ecosystems. Science. 319 (5865), 948-952. Hamel G., 1931-1939. Phéophycées de France, Imprimerie Wolf, Rouen. 431 pp. Hanel R., 2002. Recovery of Fucacean associations and associated fish assemblages in the vicinity of Rovinj, Istrian coast, northern Adriatic Sea. Periodicum Biologorum. 104 (2), 159-163. Harmelin J.G., 2004. Environnement thermique du benthos côtier de l'île de Port-Cros (parc national, France, Méditerranée nord-occidentale) et implications biogéographiques. Scientific Reports Port-Cros National Park. 20, 173-194. Harmelin J.G., Sartoretto S., Francour P., 1996. Patrimoine biologique marin de l’archipel de Riou: première évaluation. Ville de Marseille publisher, Marseille. 86 pp. Harrold C., Pearse J.S., 1987. The ecological role of echinoderms in kelp forests. Echinoderm Studies. 2, 137-233. Hawkins S.J., Moore P.J., Burrows M.T., Poloczanska E., Mieszkowska N., Herbert R.J., Jenkins S.R., Thompson R.C., Genner M.J., Southward A.J., 2008. Complex interactions in a rapidly changing world: responses of rocky shore communities to recent climate change. Climate Research. 37, 123-133. Hay M.E., 2009. Marine chemical ecology: chemical signals and cues structure marine populations, communities, and ecosystems. Annual Review of Marine Science. 1, 193-212. Helmuth B, Mieszkowska N, Moore P, Hawkins S.J., 2006. Living on the edge of two changing worlds: forecasting the responses of rocky intertidal ecosystems to climate change. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics. 37, 373-404. Hereu B. 2004. The role of trophic interactions between fishes, sea urchins and algae in the northwestern Mediterranean rocky infralittoral. Thèse Doctorat, Université de Barcelone. 237 pp. Hereu B., 2006. Depletion of palatable algae by sea urchins and fishes in a Mediterranean subtidal community. Marine Ecology Progress Series. 313, 95-103. Hereu B., Zabala M., Ballesteros E., 2003. On the occurrence of a population of Cystoseira zosteroides Turner and Cystoseira funkii Schiffner ex Gerloff et Nizamuddin (Cystoseiraceae, Fucophyceae) in Port-Cros National Park (Northwestern Mediterranean, France). Scientific Reports of Port-Cros National Park. 19, 93-99. Hereu B., Zabala M., Linares C., Sala E., 2004. Temporal and spatial variability in settlement of the sea urchin Paracentrotus lividus in the NW Mediterranean. Marine Biology. 144 (5), 1011-1018. Hereu B., Zabala M., Linares C., Sala E., 2005. The effects of predator abundance and habitat structural complexity on survival of juvenile sea urchins. Marine Biology. 146 (2), 293-299. Hereu B., Zabala M., Sala E., 2008a. Multiple controls of community structure and dynamics in a sublittoral marine environment. Ecology. 89 (12), 3423-3435. Hereu B., Mangialajo L., Ballesteros E., Thibaut T., 2008b. On the occurrence, structure and distribution of deep- water Cystoseira communities in the Port-Cros National Park (Northwestern Mediterranean). European Journal of Phycology. 43 (3), 263-273. Hereu B., Capdevila P., Cebrian E., Díaz D., Garrabou J., Kerting D., Linares C., Navarro L., Pauner O., Teixido N., 2014. Ecology and perturbations of Mediterranean deep-water algal communities: linking population biology and community ecology for conservation. In: UNEP/MAP – RAC/SPA, 2014. Proceedings of the 5th Mediterranean Symposium on Marine Vegetation (Portorož, Slovenia, 27-28 October 2014). Langar, H., Bouafif, C., Ouerghi, A. (Eds), RAC/SPA publ., Tunis. 86-91. Holon F., Descamp P., 2007. Cartographie et analyse des biocénoses marines entre Antibes et Cap d’Ail. Contrat Andromède / Communauté d’Agglomération Nice-Côte d’Azur, France. 227 pp. Holon F., Descamp P., 2008. Etude de l'écologie marine - Etude complémentaire au contrat de baie des Golfes de Lérins. Contrat Andromède / Ville de Cannes, France. 129 pp. Holon F., Mouquet N., Boissery P., Bouchoucha M., Delaruelle G., Tribot A.S., Deter J., 2015. Fine-scale cartography of human impacts along french Mediterranean coasts: A relevant map for the management of marine ecosystems. PLoS One. 10 (8), e0135473.

460

Huisman J.M., Millar A.J.K., 2013. Australian seaweed collections: use and misuse. Phycologia. 52, 2-5. Huisman J.M., Millar A.J.K., 2015. Australian seaweed collections – Huisman and Millar respond. Phycologia. 54, 32-34. Husa V., Steen H., Sjøtun K., 2014. Historical changes in macroalgal communities in Hardangerfjord (Norway). Marine Biology Research. 10 (3), 226-240. Huvé P., 1954. Etude expérimentale de la réinstallation d’un “Trottoir à Tenarea” en Méditerranée occidentale. Comptes Rendus de l’Académie des Sciences, France. 239, 323-325. Huvé P., 1956a. Sur la réinstallation d’un “trottoir à Tenarea” en Méditerranée occidentale. Comptes Rendus de l’Académie des Sciences, France. 243, 2157-2158. Huvé P., 1956b. Résultats sommaires de l’étude expérimentale de la réinstallation d’un “trottoir à Tenarea” en Méditerranée occidentale. Rapports & Procès-Verbaux de la Commission Internationale pour l’Exploration Scientifique de la Mer Méditerranée. 14, Nlle Série, 429-448. Huvé P., 1960. Résultats sommaires de l'étude expérimentale de la réinstallation d'un peuplement de Cystoseira stricta (Montagne) Sauvageau. Rapport et Procès Verbal de la Commission Internationale Exploration Scientifique de la Mer Méditerranéenne. 15 (2), 121-125. Huvé P., 1970. Recherches sur la genèse de quelques peuplements algaux marins de la Roche littorale dans la région de Marseille. Thèse Sciences Naturelles, Faculté des Sciences de Paris. 479p + 65pl. Huvé P., Huvé H., 1963. A propos de Penicillus capitatus Lamarck, forma mediterranea (Decaisne) comb. nov. (Caulerpale, Udotéacée). Proceeding of the 4th International Seaweed Symposium. Pergamon Press, Paris. 99-111. Huvé H., Pellegrini L., 1970. Sur la présence de Cystoseira balearica le long du littoral varois. Bulletin de la Société Phycologique de France. 15, 37-42.

IARE 1992. Proposition en vue de la définition d’un schéma de développement de l’aquaculture sur les côtes de Corse. Rep. IARE / Service Etudes & Aides Economiques, Collectivité Territoriale de Corse. 31 pp. Ifremer, 2015. http://envlit.ifremer.fr/surveillance/directive_cadre_sur_l_eau_dce/la_dce_par_bassin, accessed 6 May 2016. Ignatiades L., Gotsis-Skretas O., 2010. A review on toxic and harmful algae in Greek coastal waters (E. Mediterranean Sea). Toxins. 2, 1019-1037. Ingarao C., Lanciani G., Verri C., Pagliani T., 2009. First record of Prorocentrum lima (Dinophyceae) inside harbor areas and along the Abruzzo region coast, W Adriatic. Marine Pollution Bulletin. 58 (4), 596-600. INSTAT, 2008. Albania in Figures 2007. Tirana, Albania: Institute of Statistic, 61p. http://www.instat.gov.al/ (accessed September 23, 2010). Ito E., Ohkusu M., Yasumoto T., 1996. Intestinal injuries caused by experimental palytoxicosis in mice. Toxicon. 34, 643-652. IUCN, 2012. IUCN Red list categories and criteria: version 3.1. Second edition. IUCN, Gland, Switzerland and Cambridge, UK, pp 32. IUCN, 2014. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2014.2. http://www.iucnredlist.org. Last accessed on September 9th, 2014. IUCN, 2015. https://cmsdata.iucn.org /downloads/iucn_categoriesmpa_eng.pdf IUCN, 2016. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2015-4. www.iucnredlist.org. Accessed on 02 June 2016. Iveša L., Devescovi M., 2014. Distribution and composition of Cystoseira stands along the west Istrian coast (northern Adriatic, Croatia) and comparison with historical data. In: UNEP/MAP – RAC/SPA, 2014. Proceedings of the 5th Mediterranean Symposium on Marine Vegetation (Portorož, Slovenia, 27-28 October 2014). Langar, H., Bouafif, C., Ouerghi, A. (eds), RAC/SPA publ., Tunis: 102-107. Iveša L., Djakovac T., 2015. Recovery of Cystoseira forests along the West Istrian coast (Northern Adriatic Sea, Croatia). European Journal of Phycology. 50, 88-88. Iveša L., Lyons D.M., Devescovi M., 2009. Assessment of the ecological status of north eastern Adriatic coastal waters (Istria, Croatia) using macroalgal assemblages for the European Union Water Framework Directive. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems. 19 (1), 14-23. ‐

461

Jackson J.B.C., Kirby M.X., Berger W.H., Bjorndal K.A., Botsford L.W., Bourque B.J., Bradbury R.H., Cooke R., Erlandson J., Estes J.A., Hughes T.P, Kidwell S., Lange C.B, Lenihan H.S., Pandolfi J.M., Peterson C.H., Steneck R.S., Tegner M.J., Warner R.R, 2001. Historical overfishing and the recent collapse of coastal ecosystems, Science. 293, 629-638. Jaffrenou F., Bonnin A., Charrier S., 1996. Répartition d’algues remarquables de la frange littorale du Cap Ferrat (Alpes-Maritimes). Riviera Scientifique. 41-46. Jahandiez E., 1929. Les Iles d'Hyères. Monographie des îles d'Or. Presqu'île de Giens, Porquerolles, Port-Cros, Ile du Levant. Histoire, description, géologie, flore, faune. Troisième édition, Rébufa et Rouard publ., Toulon. 447 pp. Janssens M., 1991. Etude de la répartition de différentes macroalgues et algues bleues filamenteuses dans la région de Calvi. Mémoire de Licence. Université de Liège. 90 pp. Janssens M., Hoffmann L., Demoulin V., 1993. Cartographie des macroalgues dans la région de Calvi (Corse): comparaison après 12 ans. (1978-1979, 1990-1991). Lejeunia. 141, 62 pp. Javel F., Meinesz A., Chiaverini D., Thibaut T., Cottalorda J.M., 2005. Cartographie des espèces médiolittorales et infralittorales supérieures des falaises de Bonifacio au Cap di Feno (Corse du Sud). Contrat Office de l’Environnement de la Corse - GIS Posidonie. GIS Posidonie - LEML-UNSA publ., Nice. 23 pp. Juanes J.A., Guinda X., Puente, A., Revilla, J.A., 2008. Macroalgae, a suitable indicator of the ecological status of coastal rocky communities in the NE Atlantic. Ecological Indicators. 8 (4), 351-359.

Kaehler S., Pakhomov E.A., McQuaid C.D., 2000. Trophic structure of the marine food web at the Prince Edward Islands (Southern Ocean) determined by δ13C and δ15N analysis. Marine Ecology Progress Series. 208, 13- 20. Kashta L., 1986. Alga makrofite detare të Shqipërisë. Doctoral theses, Fac. Nat. Sciences, Tirana University, 187 pp. Kashta L., 1992. Data on the Albanian Marine Flora. Rapports et PV de la Commission Internationale pour l’Exploration Scientifique de la Méditerranée. 33, 349. Kashta L., 1995-1996. About distribution and ecology of Fucus virsoides along the Albanian coast. Buletin I Universitetit Shtetëror të Tiranë. Seria Shkencat Natyrore. 48 (1), 60-65 (in Albanian). Kashta L., Beqiraj S., Tilot V., Zuna V., Dodbiba E., 2011. The first MPA in Albania, Sazani island - Karaburini peninsula, as a regional priority conservation area for marine biodiversity. Varstvo Narave. 1, 139-158. Kautsky H., Kautsky L., Kautsky N., Kautsky U., Lindblad C., 1992. Aspects on Fucus vesiculosus in the Baltic Sea. Acta Phytogeography Suecica. 78, 33-48. Knoeppler-Péguy M., Belsher T., Boudouresque C.F., Lauret M., 1985. Sargassum muticum begins to invade the Mediterranean. Aquatic Botany. 23, 291-295. Knoepffler-Péguy M., Maggiore F., Boudouresque C.F., Dance C., 1987. Compte rendu d’une expérience sur les preferanda alimentaires de Paracentrotus lividus (Echinoidea) à Banyuls-sur-Mer. In Colloque international sur Paracentrotus lividus et les oursins comestibles. GIS Posidonie Publ., Marseille. 59-64 pp. Knoepffler M., Noailles M.C., Boudouresque C.F., Abelard C., 1990. Phytobenthos des Pyrénées-Orientales: complément à l'inventaire: présence d'espèces non-indigènes (Sargassum et Undaria). Bulletin de la Société Zoologique de France. 115, 37-43. Komatsu T., Murakami S., 1994. Influence of Sargassum forest on the spatial distribution of water flow. Fisheries Oceanography. 3, 256-266. Komatsu T., Fukuda M., Mikami A., Mizuno S., Kantachumpoo A., Tanoue H., Kawamiya M., 2014. Possible change in distribution of seaweed, Sargassum horneri, in northeast Asia under A2 scenario of global warming and consequent effect on some fish. Marine Pollution Bulletin. 85, 317-324. Kupe L., Miho A., 2006. Considerations about environmental state of important aquatic habitats in Albania based in algal assessment – A Review. Proceedings of RiverNet Conference, Tirana, Albania, 1-9.

462

Laborel J., 1960. Contribution à l'étude directe des peuplements benthiques sciaphiles sur substrats rocheux en Méditerranée. Recueil des Travaux de la Station Marine d'Endoume. 2 (33), 117-173. Laborel J., 1987. Marine biogenic constructions in the Mediterranean, a review. Scientific Reports of Port-Cros National Park. 13, 97-126. Laborel J., Laborel-Deguen F., 1996. Biological indicators of Holocene sea-level and climatic variations on rocky coasts of tropical and subtropical regions. Quaternary International. 31, 23-60. Laborel J., Delibrias G., Boudouresque C.F., 1983. Evidence of recent changes of sea-level at Port-Cros Island (Western Mediterranean) from the study of an intertidal algal construction (Variations récentes du niveau marin à Port-Cros (Var, France), mises en évidence par l'étude de la corniche à Lithophyllum lichenoides). Comptes Rendus Hebdomadaires des Séances de l’Académie des Sciences. 297, 157-160. Laborel J., Delibrias G., Boudouresque C.F., Meinesz A., 1984. Etude des Bioconcrétionnements. Programme de Recherche inter-parcs. Rapport définitif. Contrat 82020, Parc National de Port-Cros publ., Hyères. 29 pp. Laborel J., Morhange C., Laborel-Deguen F., 1993a. Dégradation récente des formations construites superficielles à Lithophyllum lichenoides Philippi dans la réserve marine de Scandola. Travaux Scientifiques du Parc Naturel Régional et des Réserves Naturelles de Corse. 41, 19-23. Laborel J., Morhange C., Laborel-Deguen F., 1993b. L’élévation récente du niveau marin sur le littoral rocheux de la Corse du nord. Travaux Scientifiques du Parc Naturel Régional et des Réserves Naturelles de Corse. 41, 33-39. Laborel J., Boudouresque C.F., Laborel-Deguen F., 1994a. Les bioconcrétionnements littoraux de Méditerranée. In: Les biocénoses marines et littorales de Méditerranée. Synthèse, menaces et perspectives. Secrétariat de la Faune et de la Flore, Muséum National d'Histoire Naturelle (Coll. Patrimoines naturels, vol. 19), Paris. 88-118. Laborel J., Morhange C., Lafont R., Le Campion J., Laborel-Deguen F., Sartoretto S., 1994b. Biological evidence of sea-level rise during the last 4 500 years on the rocky coasts of continental southwestern France and Corsica. Marine Geology. 120, 203-223. Laborel J., Morhange C., Laborel-Deguen F., 2003. Les indicateurs biologiques des variations relatives du niveau marin dans les îles du littoral provençal et de Méditerranée. Bulletin d’Archeologie de Provence. (supplément 1), 67-73. Laborel-Deguen F., Laborel J., 1977. Broutage des posidonies à la plage du Sud. Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 3, 213-214. Lamela-Silvarrey C., Fernández C., Anadón R., Arrontes J., 2012. Fucoid assemblages on the north coast of Spain: past and present (1977–2007). Botanica Marina. 55 (3), 199-207. Lauret M. 1974. Etude phytosociologique préliminaire sur les gazons à Pterosiphonia pennata (Rhodophycées, Céramiales). Bulletin de la Société Phycologie de France. 19, 229-237. Lauret M. 1982. Les Macroalgues du Cap d’Agde. 113e Session extraordinaire de la société Botanique de France. 59-75. Lauret M., Verlaque M., 2013. Etude de la végétation marine du Cap d’Agde - Rapport 2013 – Analyse bibliographique et mission de terrain. Rapport GRALL - Ville d’Agde, Agde. 30 pp. Lauret M., Oheix J., Derolz V., Laugier T., 2011. Réseau de suivi lagunaire. Guide de reconnaissance et suivi des macrophytes des lagunes du Languedoc-Roussillon, Ifremer Publisher, Sète. 148 pp. Leblond E., 1924. Algues du littoral septentrional du Golfe d’Ajaccio (Corse). Revue Algologique. 1(2), 156-161. Leblond J., 2010. Inventaire biologique, analyse écologique et cartographie des habitats marins patrimoniaux du site Natura 2000 FR9301996 « Cap Ferrat ». Master 2 IEGB, Université Montpellier 2, France. 20 pp + annexes. Lejeusne C., Chevaldonné, P., Pergent-Martini C., Boudouresque C. F., Pérez T., 2010. Climate change effects on a miniature ocean: the highly diverse, highly impacted Mediterranean Sea. Trends in Ecology & Evolution. 25 (4), 250-260. Leleu K., Pelletier D., Charbonnel E., Letourneur Y., Alban F., Bachet F., Boudouresque C.F., 2014. Métiers, effort and catches of a Mediterranean small-scale coastal fishery: the case of the Côte Bleue Marine Park. Fisheries Research. 154, 93-101. Lemée R., Mangialajo L., Cohu S., Amzil Z., Blanfuné A., Chomerat N., Cohu S., Ganzin N., Gasparini S., Grossel H., Guidi-Guivard L., Hoareau L., Le Duff F., Marro S., Simon N., Nezan E., Pedrotti M.L., Sechet V., Soliveres O., Thibaut T., 2012. Interactions between scientists, managers and policy makers in the framework of the French MediOs project on Ostreopsis (2008-2010). Cryptogamie, Algologie. 33 (2), 137- 142. Lewis S.L., Maslin M.A. 2015. Defining the Anthropocene. Nature. 519, 171-180.

463

Ling S.D., Johnson C.R., Frusher S.D., Ridgway K.R., 2009. Overfishing reduces resilience of kelp beds to climate-driven catastrophic phase shift. Proceedings of the National Academy of Science USA. 106, 22341- 22345. Ling S.D., Scheibling R.E., Rassweiler A., Johnson C.R., Shears N., Connell S.D., Salomon A.K., Norderhaug K.M., Péres-Matus A., Hernández J.C., Clemente S., Blamey L.K., Hereu B., Ballesteros E., Sala E., Garrabou J., Cebrian E., Zabala M., Fujita D., Johnson L.E., 2015. Global regime shift of catastrophic sea urchin overgrazing. Philosophical Transactions of the Royal Society B. 370, 20130269. Lopez y Royo C., Silvestri C., Pergent G., Casazza G., 2009. Assessing human-induced pressures on coastal areas with publicly available data. Journal of Environmental Management. 90, 1494-1501. Lopez y Royo C., Casazza G., Pergent-Martini C., Pergent G., 2010. A biotic index using the seagrass Posidonia oceanica (BiPo); to evaluate ecological status of coastal waters. Ecological Indicators. 10, 380-389. Lotze H.K., Lenihan H.S., Bourque B.J., Bradbury R.H., Cooke R.G., Kay M.C., Kidwell S.M., Kirby M.X., Peterson C.H., Jackson J.B., 2006. Depletion, degradation, and recovery potential of estuaries and coastal seas. Science. 312 (5781), 1806-1809. Lotze H.K., Coll M., Dunne J.A., 2010. Historical changes in marine resources, food-web structure and ecosystem functioning in the Adriatic Sea, Mediterranean. Ecosystems. 14 (2), 198-222.

Mabrouk L., Hamza A., Bradai M.N., 2014. Variability in the structure of planktonic microalgae assemblages in water column associated with Posidonia oceanica (L.) bed in Tunisia. Journal of Marine Biology. ID 621238. Mačić V., 2006. Distribution of seaweed Fucus virsoides J. Agardh in Boka Kotorska bay (South Adriatic Sea). Annales Series Historia Naturalis. 16 (1), 1-4. Mačić V., Antolić B., Thibaut T., Svircev Z., 2010. Distribution of the most common Cystoseira C. Agardh species (Heterokontophyta, Fucales) on the coast of Montenegro (south-east Adriatic sea). Fresenius Environmental Bulletin. 19 (6), 1191-1198. Maggi P., 1967. Contribution à l’étude des peuplements des horizons superficiels de l’étage infalittoral du port de Saint-Mandier (Var). DES Sciences naturelles, Marseille. 59 pp. Maggi E., Bertocci I., Vaselli S., Benedetti-Cecchi L., 2009. Effects of changes in number, identity and abundance of habitat-forming species on assemblages of rocky seashores. Marine Ecology Progress Series. 381, 39- 49. Maggi E., Bulleri F., Bertocci I., Benedetti-Cecchi L., 2012. Competitive ability of macroalgal canopies overwhelms the effects of variable regimes of disturbance. Marine Ecology Progress Series. 465, 99-109. Magne F., 1956. La végétation marine du Grand Congloué. Résultats scientifiques des campagnes de la "Calypso". Fascicule II. Masson et Cie Publ. Paris. 163-184. Maiorano P., Mastrototaro F., Beqiraj S., Costantino G., Kashta L., Gherardi M., Sion L., D'Ambrosio P., Carlucci R., D’Ongia G., Tursi A., 2011. Bioecological study of the benthic communities on soft bottom of the Vlora Gulf (Albania). Journal of Coastal Research. Special issue, 58, 95-105. Mangialajo L., Cattaneo-Vietti R., Chiantore M., Meinesz A., De Vaugelas J., Barberis G., 2003. Superficial algae as environmental quality indicators: application of a G.I.S. to the Portofino Promontory Park. Biologia Marina Mediterranea. 10 (2), 574-576. Mangialajo L., Ruggieri N., Asnaghi V., Chiantore M., Povero P., Cattaneo-Vietti R., 2007. Ecological status in the Ligurian Sea: The effect of coastline urbanisation and the importance of proper reference sites. Marine Pollution Bulletin. 55 (1), 30-41. Mangialajo L., Chiantore M., Cattaneo-Vietti R., 2008a. Loss of fucoid algae along a gradient of urbanisation, and structure of benthic assemblages. Marine Ecology Progress Series. 358, 63-74. Mangialajo L., Bertolotto R., Cattaneo-Vietti R., Chiantore M., Grillo C., Lemée R., Melchiorre N., Moretto P., Povero P., Ruggieri N., 2008b. The toxic benthic dinoflagellate Ostreopsis ovata: quantification of proliferation along the coastline of Genova, Italy. Marine Pollution Bulletin. 56, 1209-1214. Mangialajo L., Ganzin N., Accoroni S., Asnaghi V., Blanfuné A., Cabrini M., Cattaneo-Vietti R., Chavanon F., Chiantore M., Cohu S., Costa E., Fornasaro D., Grossel H., Marco-Miralles F., Masó M., Reñé A., Rossi A.M., Sala M.M., Thibaut T., Totti C., Vila M., Lemée R., 2011. Trends in Ostreopsis proliferation along the Northern Mediterranean coasts. Toxicon. 57, 408-420. Mangialajo L., Chiantore M., Susini M.L., Meinesz A., Cattaneo-Vietti R., Thibaut T., 2012. Zonation patterns and interspecific relationships of fucoids in microtidal environments. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 412, 72-80.

464

Mann K.H., 2000. Ecology of coastal waters with implications for management. Second edition. Wiley-Blackwell, Oxford, United Kingdom. 432 pp. Mari X., Meinesz A., de Vaugelas J., 1998. Répartition de Lithophyllum lichenoides, de Cystoseira amentacea, de Patella ferruginea et des zones polluées par les hydrocarbures de l'île Lavezzu (Réserve naturelle des Lavezzi, Corse). Travaux Scientifiques des Parcs Naturels Régionaux et des Réserves Naturelles de Corse. 57, 145-162. Marion A.F., 1883. Esquisse d’une topographie zoologique du Golfe de Marseille. Annales du Muséum d’Histoire Naturelle de Marseille. 1, 108 pp. Masó M., Garcés E., Pagès F., Camp J., 2003. Drifting plastic debris as a potential vector for dispersing harmful algal bloom (HAB) species. Scientia Marina. 67 (1), 107-111. Mayot N., Boudouresque C.F., Charbonnel E., 2006. Changes over time of shoot density of the Mediterranean seagrass Posidonia oceanica at its depth limit. Biologia Marina Mediterranea. 13 (4), 250-254. MEDAM 2015. Inventaire et impact des aménagements gagnés sur le domaine marin. www.medam.org. Accessed 16 April 2015. Medtrix 2015. Database IMPACT: modélisation des pressions anthropiques côtières et des seuils de vulnérabilité. www.medtrix.fr (accessed 16 April 2015). Meinesz A., 1973. Les Caulerpales des côtes françaises de la Méditerranée. Thèse de 3ème cycle, Université Paris VI, Paris. 95 pp. + 18 planches. Meinesz A., Blanfuné A., 2015. 1983-2013: Development of marine protected areas along the French Mediterranean coasts and perspectives for achievement of the Aichi target. Marine Policy. 54, 10-16. Meinesz A., Boudouresque C.F., Falconetti C., Astier J.M., Bay D., Blanc J.J., Bourcier M., Cinelli F., Cirik S., Cristiani G,. Di Geronimo I, Giaccone G., Harmelin J.G., Laubier L., Lovric A.Z, Molinier R., Soyer J., Vamvakas C., 1983a. Normalisation des symboles pour la représentation et la cartographie des biocénoses benthiques littorales de Méditerranée. Annales de l'Institut Océanographique de Paris. 59 (2), 155-172. Meinesz A., Lefevre J.R., Beurier J.P., Boudouresque C.F., Miniconi R., O'Neil J., 1983b. Les zones marines protégées des côtes françaises de Méditerranée. Bulletin d’Ecologie. 14 (1), 35-50. Meinesz A., Cottalorda J.M., de Vaugelas J., 1994. Valorisation du domaine maritime de la commune de Vallauris- Golfe Juan. Rapport final. LEML-UNSA Publ., Nice, France. 127 pp. Meinesz A., de Vaugelas J., Chiaverini D., Bialecki K., Cottalorda J.M., Molenaar H., 1999. Représentation cartographique de l’abondance de quelques algues et invertébrés du littoral de la Réserve naturelle de Scandola (Corse). LEML-UNSA Publ., Nice. 8 pp. Meinesz A., Cottalorda J.M., Chiaverini D., de Vaugelas J., 2000a. Représentation cartographique de l’abondance de quelques algues et invertébrés du littoral de la face nord du Parc National de Port-Cros. LEML-UNSA Publ., Nice. 22 pp. Meinesz A., de Vaugelas J., Cottalorda J.M., Chiaverini D., Francour P., Thibaut T., 2000b. Flore, faune et écosystèmes sous marins du littoral de Nice. LEML-UNSA Publ., Nice. 167 pp. Meinesz A., Chiaverini D., Cottalorda J.M., Gilletta L., Javel F., Molenaar H. 2001a. Représentation cartographique de l’abondance de quelques algues et invertébrés du littoral de la face sud du Parc National de Port-Cros. LEML-UNSA Publ., Nice. 27 pp. Meinesz A., Cottalorda J.M., Thibaut T., Chiaverini D., de Vaugelas J., 2001b. Représentation cartographique de l’abondance de quelques algues et invertébrés du littoral de la face est de l’île de Port-Cros (Parc National). LEML-UNSA Publ., Nice. 9 pp. Meinesz A., Cottalorda J.M., Chiaverini D., de Vaugelas J., 2001c. Représentation cartographique de l’abondance de quelques algues et invertébrés du littoral de l’îlot Bagaud (Parc National de Port-Cros). Travaux Scientifiques du Parc National de Port-Cros. 18, 123-141. Meinesz A., Cottalorda J.M., Chiaverini D., de Vaugelas J., 2001d. Représentation cartographique de l’abondance de quelques algues et invertébrés du littoral de l’île de Cavallo (archipel des Lavezzi). LEML-UNSA Publ., Nice. 114 pp. Meinesz A., Javel F., Chiaverini D., Cottalorda J.M., Gilletta L., 2004a. Représentation cartographique de l’abondance de quelques algues et invertébrés du littoral de la face ouest du Parc National de Port-Cros. LEML-UNSA Publ., Nice. 26 pp. Meinesz A., Javel F., Cottalorda J.M., Susini M.L., Capiomont A., Levi F., Robert A., 2004b. Cartographique des espèces médiolittorales et infralittorales supérieures des falaises de Bonifacio (Corse-du-Sud) – Mission 2003 – Rapport intermédiaire. Contrat Office de l’Environnement de la Corse – GIS Posidonie. LEML- UNSA Publ., Nice. 14 pp. Meinesz C., Soulet C., Bottin L., Cottalorda J.M., Markovic L., Thibaut T., Meinesz A., 2010. Evolution des espèces médiolittorales dans la zone de protection intégrale de la Réserve Naturelle de Scandola, Corse. Ed. ECOMERS / UNS. 72 pp. Meinesz A., Blanfuné A., Chancollon O., Javel F., Longepierre S., Markovic L., de Vaugelas J., Garcia D., 2013. Côtes méditerranéennes françaises: inventaire et impacts des aménagements gagnés sur la mer. Lab.

465

ECOMERS (Ed.), Université Nice Sophia Antipolis, Nice, France.156 pp. and e-publication: www.medam.org. Accessed on July 22nd, 2014. Menconi M., Benedetti-Cecchi L., Cinelli F., 1999. Spatial and temporal variability in the distribution of algae and invertebrates on rocky shores in the northwest Mediterranean. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 233, 1-23. Menioui M., 1983. Etude des peuplements algaux superficiels de mode calme des côtes de Provence (Méditerranée nord-occidentale). Doctorat Océanologie Biologie, Université Aix Marseille II, 127 pp. Merzouk A., Johnson L.A., 2011. Kelp distribution in the northwest Atlantic Ocean under a changing climate. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 400, 90-98. MétéoFrance, 2016. http://www.developpement-durable.gouv.fr/Temperatures-moyennes-de-l-air- en,32537.html#prettyPhoto. Consulté le 11/03/2016. Michalak I., Chojnacka K., 2015. Algae as production systems of bioactive compounds. Engineering Life Sciences. Doi: 10.1002/elsc.201400191. Micheli F., Benedetti-Cecchi L., Gambaccini S., Bertocci I., Borsini C., Osio, G.C., Romano F., 2005. Cascading human impacts, marine protected areas, and the structure of Mediterranean reef assemblages. Ecological Monographs. 75 (1), 81-102. Micheli F., Levin N., Giakoumi S., Katsanevakis S., Abdulla A., Coll M., Fraschetti S., Kark S., Koutsoubas D., Mackelworth P., Maiorano L., Possingham H.P., 2013. Setting priorities for regional conservation planning in the Mediterranean Sea. PloS One. 8 (4), e59038. Milazzo M., Chemello R., Badalamenti F., Riggio S., 2002. Short-term effect of human trampling on the upper infralittoral macroalgae of Ustica Island MPA (western Mediterranean, Italy). Journal of the Marine Biological Association UK. 82, 745-748. Millar A.J.K., 2003. The world's first recorded extinction of a seaweed. In Chapman, A.R.O., R.J. Anderson, V.J. Vreeland & I.R. Davison (Eds), Seventeenth international seaweed symposium, Oxford University Press, New York. 313-318 pp. Millot C., 1987. Circulation in the Western Mediterranean Sea. Acta Oceanologica. 10 (2), 143-149. Millot C., Taupier Letage I., 2005. Circulation in the Mediterranean Sea. In: The Handbook of Environmental Chemistry, Volume K., Springer-Verlag, Berlin/Heidelberg. 29-66. Miniconi R., 1994. Les poissons et la pêche en Méditerranée. La Corse. Alain Piazzola & La Marge Publishers, Ajaccio. 508 pp. Ministero dell’Ambiente, 2015. http://www.minambiente.it /pagina/aree-marine-istitute Mistri M., Munari C., 2008. BITS: a smart indicator for soft-bottom, non-tidal lagoons Baseline. Marine Pollution Bulletin. 56, 580-606. Molinier R., 1956. Note explicative de la carte des groupements végétaux terrestres et des peuplements marins superficiels de l'île du Grand Ribaud (Var). CNRS Publ., France. 8 pp. + carte. Molinier, R., 1958. Etude des biocénoses marines du Cap Corse. Thèse Doctorat, Marseille. Molinier R., 1960. Etude des biocénoses marines du Cap Corse. Vegetatio. 9 (3-5), 121-192 and 217-312. Molinier R., Molinier R., 1955. Eléments de bionomie marine et de phytosociologie aux îles Sanguinaires (Corse). Révue Générale de Botanique. 62, 1-8. Monbailliu X., Torre A., 1990. Plano di gestione integrata delle risorse naturali dell'Isola dell'Asinara. Medmaravis Publ. 153 pp. Montagne C., 1846a. Voyage autour du monde exécuté pendant les années 1836 et 1837 sur la corvette ‘La Bonite’ commandée par M. Vaillant, capitaine du Vaisseau. Publié par ordre du Roy. Botanique. Tome. 1: Cryptogames cellulaires et vasculaires, Arthus Bertrand Editeur, Paris. 372 pp. Montagne C., 1846b. Pheophyceae. In Gaudichaud, C. (ed.). Voyage autour du monde exécuté pendant les années 1836 et 1837 sur la corvette ‘La Bonite’ commandée par M. Vaillant. Botanique. Vol. 1: Cryptogames cellulaires et vasculaires, Paris. 112 pp. Monti M., Minocci M., Beran A., Ives L., 2007. First record of Ostreopsis cf. ovata on macroalgae in the Northern Adriatic Sea. Marine Pollution Bulletin. 54, 598-601. Morhange C., 1994. La mobilité récente des littoraux provençaux (The recent mobility of the Provencal littoral). Thèse de doctorat en Géographie Physique. Université de Provence, Centre d’Aix, Faculté des Lettres et des Sciences Humaines, Institut de Geography, France. 202 pp. Morhange C., Laborel-Deguen F. Sartoretto S., Laborel J., 1992. Recherches sur les bioconstructions à Lithophyllum lichenoides en Méditerranée occidentale. Méditerranée. 3-4, 64-71. Moron V., 2003. L'évolution séculaire des températures de surface de la Mer Méditerranée (1856-2000). Compte Rendus Géoscience. 335, 721-727. Morrison D., 1988. Comparing fish and urchin grazing in shallow and deeper coral-reef algae communities. Ecology. 69, 1367-1382.

466

Morton S.L., Norris D.R., Bomber J.W., 1992. Effect of temperature, salinity and light intensity on the growth and seasonality of toxic dinoflagellates associated with ciguatera. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 157, 79-90. Mouillot D., Gaillard S., Aliaume C., Verlaque M., Belsher T., Troussellier M., Do Chi T., 2005. Ability of taxonomic diversity indices to discriminate coastal lagoon environments based on macrophyte communities. Ecological Indicators. 5 (1), 1-17. Mouret M., 1911. Liste des algues marines du Var. Annales de la Société des Sciences Naturelles et d’Archéologie de Toulon et du Var. 2, 78-107. Munda I.M., 1972. Seasonal and ecologically conditioned variations in the Fucus virsoides association from the Istrian coast (northern Adriatic). Dissertations Sazu Ljubjana. 15, 1-33. Munda I.M., 1974. Changes and succession in the benthic algal associations of slightly polluted habitats. Revue Internationale d’Océanographie Médicale. 34, 37-52. Munda I.M., 1980. Changes in the benthic algal associations of the vicinity of Rovinj (Istrian coast north Adriatic) caused by organic wastes. Acta Adriatica. 21 (2), 299-332. Munda I.M., 1982. The effects of organic pollution on the distribution of fucoid algae from the Istrian coast (vicinity of Rovinj). Acta Adriatica. 23, 329-337. Munda I.M., 1993. Changes and degradation of seaweed stands in the Northern Adriatic. Hydrobiologia. 260/261, 239-253. Munda I.M., 2000. Long-term marine floristic changes around Rovinj (Istrian coast, North Adriatic) estimated on the basis of historical data from Paul Kuckuck's field daries from the end of the 19th century. Nova Hedwigia. 71, 1-36. Musard O., Poulain M., 2000. Le sentier sous-marin du Parc national de Port-Cros: étude d’impact. Parc national de Port-Cros, Hyères. 34 pp. + 5 pages non numérotées. Muxika I., Borja A., Bonne W., 2005. The suitability of the marine biotic index (AMBI) to new impact sources along European coasts. Ecological Indicators. 5 (1), 19-3. Myers N., Mittermeier R.A., Mittermeier C.G., Da Fonseca G.A., Kent J., 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature. 403 (6772), 853-858.

Neto J.M., Gaspar R., Pereira L., Marques J.C., 2012. Marine Macroalgae Assessment Tool (MarMAT) for intertidal rocky shores. Quality assessment under the scope of the European Water Framework Directive. Ecological Indicators. 19, 39-47. Nicholls R.J., Cazenave A., 2010. Sea level rise and its impact on coastal zones. Science. 328 (5985), 1517-1520. Nieri M., Francour P., Sinnasamy J.M., Urscheller F., Fleury M.C., 1991. Les fonds marins de l'anse du Rouet (Carry-le-Rouet, Bouches-du-Rhône). Étude de site. GIS Posidonie Publ., Marseille, France. 107 pp. + 1 carte. Nikolić V., Žuljević A., Mangialajo L., Antolić B., Kuspilić G., Ballesteros E., 2013. Cartography of littoral rocky- shore communities (CARLIT) as a tool for ecological quality assessment of coastal waters in the Eastern Adriatic Sea. Ecological Indicators. 34, 87-93. Nykjaer L., 2009. Mediterranean Sea surface warming 1985-2006. Climate Research. 39 (1), 11.

Ojeda-Martinez C., Bayle-Sempere J.T., Sánchez-Jerez P., Forcada A., Valle C., 2007. Detecting conservation beneﬁts in spatially protected ﬁsh populations with meta-analysis of long-term monitoring data. Marine Biology. 151 (3), 1153–1161. Ojeda-Martínez C., Bayle Sempere J.T., Sánchez Jerez P., Salas F., Stobart B., Goñi R., et al., 2011. Review of the effects of protection in marine protected areas: current knowledge and gaps. Animal Biodiversity and Conservation. 34 (1), 191-203. Ollivier G., 1929. Etude de la flore marine de la Côte d'Azur. Annales de l’Institut Océanographique de Paris. 7 (3), 53-173. Omrane A., Guellouiz S., Zarrouk A., Romdhane M.S., 2010. Assessment of the ecological status of the Galite island coastal waters (northern of Tunisia) using the "CARLIT" method. In: Proceedings of the 4th Mediterranean Symposium on Marine Vegetation (Yasmine-Hammamet, 2-4 December 2010). El Asmi S., Langar H., Belgacem W. (edits.). RAC/SPA publ., Tunis. 204-206. Orfanidis S., Panayotidis P., Stamatis N., 2001. Ecological evaluation of transitional and coastal waters: a marine benthic macrophyte-based model. Mediterranean Marine Science. 2, 45-65.

467

Orfanidis S., Panayotidis P., Stamatis N., 2003. An insight to the ecological evaluation index (EEI). Ecological Indicators. 3, 27-33. Orfanidis S., Panayotidis P., Ugland K.I., 2011. Ecological Evaluation Index continuous formula (EEI-c) application: a step forward functional groups, the formula and reference condition values. Mediterranean Marine Science. 12 (1), 199-231. Orlandi L., Bentivoglio F., Carlino P., Calizza E., Rossi D., Costantini M.L., Rossi L., 2014. δ15N variation in Ulva lactuca as a proxy for anthropogenic nitrogen inputs in coastal areas of Gulf of Gaeta (Mediterranean Sea). Marine Pollution Bulletin. 84 (1-2), 76-82. Orlando-Bonaca M., Lipej L., Orfanidis S., 2008. Benthic macrophytes as a tool for delineating, monitoring and assessing ecological status: the case of Slovenian coastal waters. Marine Pollution Bulletin. 56 (4), 666- 676. Orlić M., Gačić M., La Violette P.E., 1992. The currents and circulation of the Adriatic Sea. Oceanologica Acta. 15 (2), 109-124. Ould-Ahmed N., Gómez Garreta A., Ribera Siguan M.A., Bouguedoura N., 2013. Checklist of the benthic marine macroalgae from Algeria. I. Phaeophyceae. Anales del Jardín Botánico de Madrid. 70, 136-143.

Page H.M., Reed D.C., Brzezinski M.A., Melack J.M., Dugan J.E., 2008. Assessing the importance of land and marine sources of organic matter to kelp forest food webs. Marine Ecology Progress Series. 260, 47-62. Panayotidis P., Feretopoulou J., Montesanto B., 1999. Benthic vegetation as an ecological quality descriptor in an Eastern Mediterranean coastal area. Estuarine Coastal and Shelf Science. 48 (2), 205-214. Panayotidis P., Montesanto B., Orfanidis S., 2004. Use of low-budget monitoring of macroalgae to implement the European Water Framework Directive. Journal of Applied Phycology. 16, 49-59. Papenfuss G.F., 1968. A history, catalogue, and bibliography of Red Sea benthic algae. Israël Journal of Botany. 17, 118 pp. Parsons M.L., Preskitt L.B., 2007. A survey of epiphytic dinoflagellates from the coastal waters of the island of Hawai‘i. Harmful Algae. 6, 658-669. Patrício J., Neto J.M., Teixeira H., Marques J.C., 2007. Opportunistic macroalgae metrics for transitional waters. Testing tools to assess ecological quality status in Portugal. Marine Pollution Bulletin. 54 (12), 1887-1896. Paul V.J., Fenical W., 1986. Chemical defense in tropical green algae, order Caulerpales. Marine Ecology Progress Series. 34, 157-169. Pearse I., Marshall J.M., Hallegraeff G.M., 2001. Toxic epiphytic dinoflagellates from east coast Tasmania. In: Hallegraeff GM, Blackburn SI, Bolch CJ, Lewis RJ (eds) Proceedings of the Ninth International Conference on Harmful Algal Blooms, Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO publ., Hobart, Tasmania. 54-57 pp. Penna A., Vila M., Fraga S., Giacobbe M.G., Andreoni F., Riobo P., 2005. Characterization of Ostreopsis and Coolia (Dinophyceae) isolates in the Western Mediterranean Sea based on morphology, toxicity and internal transcribed spacer 5.8S rDNA sequences. Journal of Phycology. 41, 212-225. Penna A., Fraga S., Battocchi C., Casabianca S., Giacobbe M.G., Riobó P., Vernesi C., 2010. A phylogeographical study of the toxic benthic dinoflagellate genus Ostreopsis Schmidt. Journal of Biogeography. 37 (5), 830- 841. Pérès J.M., Picard J., 1964. Nouveau manuel de bionomie benthique de la mer Méditerranée. Bulletin de la Station Marine d'Endoume. 31 (47), 5-137. Pérès J.M., 1967. The mediterranean benthos. Oceanography and Marine Biology: An Annual Review. 5, 449-533. Pérès J.M., 1982a. Major benthic assemblages. In: Kinne, O. (Ed), Marine ecology, volume 5, part 1. John Wiley & Sons, Chichester. 187-311. Pérès J.M., 1982b. Zonations. In: Kinne O (ed.), John Wiley & sons Ltd publ., Marine Ecology, Chichester, England. 5 (1), 9-45. Pérès J.M., Picard J., 1963. Aperçu sommaire sur les peuplements marins entourant l’île de Port–Cros. Terre et Vie. 110 (4), 436-448. Pérès J.M., Picard J., 1964. Nouveau manuel de bionomie benthique de la mer Méditerranée. Recueil des Travaux de la Station Marine d’Endoume. 31 (47), 3-137. Pérez R., Kaas R., Barbaroux O., 1984. Culture expérimentale de l'algue Undaria pinnatifida sur les côtes de France. Science & Pêche, Bulletin de l’Institut des Pêches Maritimes. 343, 3-15. Perkol-Finkel S., Airoldi L., 2010. Loss and recovery potential of marine habitats: An experimental study of factors maintaining resilience in subtidal algal forests at the Adriatic Sea. Plos One. 5 (5), e10791.

468

Pergent-Martini C., Boudouresque C.F., Pasqualini V., Pergent G., 2006 Impact of fish farming facilities on Posidonia oceanica meadows: a review. Marine Ecology. 27, 310-319. Personnic S., Boudouresque C.F., Astruch P., Ballesteros E., Blouet S., Bellan-Santini D., Bonhomme P., Thibault- Botha D., Feunteun E., Harmelin-Vivien M., Pergent G., Pergent-Martini C., Pastor J., Poggiale J.C., Renaud F., Thibaut T., Ruitton S., 2014. An ecosystem-based approach to assess the status of a Mediterranean ecosystem, the Posidonia oceanica seagrass meadow. PlosOne. 9 (6), 1-17 (e98994). Pellegrini L., Pellegrini M., 1970. Sur d'éventuelles possibilités d'exploitation de quelques Cystoseires méditerranéennes. Annales de la Société des Sciences Naturelles et d’Archéologie de Toulon et du Var. 22, 133-138. Pellegrini L., Pellegrini M., 1972. Contribution à l'étude biochimique des Cystoseiracées méditerranéenes. Bulletin de la Société du Muséum d’Histoire Naturelle de Marseille. 32, 101-107. Pergent G., Semroud R., Baba Ahmed R., Delbal F., Khatal Y., Remili A., Robert P., Boudouresque C.F., 1993. Données préliminaires sur la répartition et l’état de l’herbier à Posidonia oceanica de la région d’El Kala (Algérie). Scientific Reports of Port-Cros National Park. 15, 253-263. Pergent-Martini C., Pergent G., 1996. Spatio-temporal dynamics of Posidonia oceanica beds near a sewage outfall (Mediterranean - France). In: Kuo, J., R.C. Phillips, D.I. Walker & H. Kirkman (eds), Seagrass biology: proceedings of an international workshop, Rottnest Island, Western Australia, 25-29 January 1996: 299- 306 pp. Perkol-Finkel S., Airoldi L., 2010. Loss and Recovery Potential of Marine Habitats: An Experimental Study of Factors Maintaining Resilience in Subtidal Algal Forests at the Adriatic Sea. Plos One. 5 (5), e10791. DOI:10.1371/journal.pone.0010791. Perkol-Finkel S., Ferrario F., Nicotera V., Airoldi L., 2012. Conservation challenges in urban seascapes: promoting the growth of threatened species on coastal infrastructures. Journal of Applied Ecology. 49, 1457-1466. Pezzolesi L., Pistocchi R., Fratangeli F., Dell’Aversano C., Dello Iacovo E., Tartaglione L., 2014. Growth dynamics in relation to the production of the main cellular components in the toxic dinoflagellate Ostreopsis cf. ovata. Harmful Algae. 36, 1-10. Phillips J.A., 1998. Marine conservation initiatives in Australia: their relevance to the conservation of macroalgae. Botanica marina. 41, 95-103. Phillips J.A., Blackshaw J.K., 2011. Extirpation of Macroalgae (Sargassum spp.) on the subtropical east Australian coast. Conservation Biology. 25 (5), 913-921. Piazzi L., Ceccherelli G., 2006. Persistence of biological invasion effects: Recovery of macroalgal assemblages after removal of Caulerpa racemosa var. cylindracea. Estuarine, Coastal and Shelf Science. 68 (3), 455- 461. Piazzi L., Pardi G., Cinelli F., 2002. Structure and temporal dynamics of a macroalgal assemblage associated with a rhodolith bed of the Tuscan archipelago (Tyrrhenian Sea). Atti della Società Toscana di Scienze Naturali di Pisa. 109 (B), 5-10. Piazzi L., Balata D., Cecchi E., Cinelli F., Sartoni G., 2010. Species composition and patterns of diversity of macroalgal coralligenous assemblages in the north-western Mediterranean Sea. Journal of Natural History. 44 (1-2), 1-22. Picard J., 1954a. Les formations organogènes benthiques méditerranéennes et leur importance géomorphologiques. Recueil des Travaux de la Station Marine d’Endoume. 81 (13), 5-76. Picard J., 1954b. Modifications saisonnières des peuplements de l’horizon inférieur de la roche littorale. Comptes Rendus Hebdomadaires des Séances de l’Académie des Sciences. 238 (12), 1358-1359. Picard J., Bourcier M., 1975. Evolution sous influence humaine des peuplements benthiques des parages de La Ciotat entre 1954 et 1972. Téthys. 2 (2-3), 213-222. Pignatti S., 1962. Associazioni di alghe marine sulla costa veneziana. Memorie del Reale Istituto Veneto di Scienze, Lettere ed Arti, Venezia, Italia. 32 (3), 134 pp. Pinedo S., García M., Satta M.P., De Torres M., Ballesteros E., 2007. Rocky-shore communities as indicators of water quality: a case study in the Northwestern Mediterranean. Marine Pollution Bulletin. 55 (1), 126-135. Pinedo S., Arévalo R., Ballesteros E., 2015. Seasonal dynamics of upper sublittoral assemblages in Mediterranean rocky shores along a eutrophication gradient. Estuarine, Coastal and Shelf Science. 161, 93-101. Pistocchi R., Pezzolesi L., Guerrini F., Vanucci S., Dell’Aversano C., Fattorusso E., 2011. A review on the effects of environmental conditions on growth and toxin production of Ostreopsis ovata. Toxicon. 57, 421-428. PNUE/IUCN/GIS POSIDONIE, 1990. Livre Rouge ‘Gérard Vuignier’ des végétaux, peuplements et paysages marins menacés de Méditerranée. MAP Technical Reports Series, 43, UNEP, Athènes, 250 pp. PNUE/PAM, 2012. Initial integrated assessment of the Mediterranean Sea: Fulfilling step 3 of the ecosystem approach process. United Nations Environment Programme, Mediterranean Action Plan publ., Athens. 24 pp. PNUE/PAM/MED POL, 2005. Transboundary diagnostic analysis (T.D.A.) for the Mediterranean Sea. United Nations Environment Programme, Mediterranean Action Plan publ., Athens. 228 pp.

469

Por F.D., 2009. Tethys returns to the Mediterranean: success and limits of tropical re-colonization. BioRisk. 3, 5- 19. Prieur L., 2002. Physical historical data on the Ligurian Sea from the Villefranche-sur-mer Observatory. In: CIESM (Ed), Commission Internationale pour l'Exploration Scientifique de la Mer Méditerranée Workshop Series "Tracking long-term hydrological change in the Mediterranean Sea", CIESM, 13: 37-40 pp.

R Core Team, 2013. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL http://www.R-project.org/. RAC/SPA, 2000. Action plan for the conservation of marine vegetation in the Mediterranean Sea. Regional Activity Center for Specially Protected Areas Publishers, Tunis. Raphélis A., 1907. Liste des algues récoltées dans les environs de Cannes. Annales de la Société des Sciences Naturelles de Provence. 1, 1-30. Raphélis A., 1918. Les algues du département du Gard (1ère note). Imprimerie générale, Nîmes. 164-170 pp. Raphélis A., 1924a. Additions à la flore des algues de Cannes. Revue Algologie. 1 (2), 162-167. Raphélis A., 1924b. Inventaire des algues du musée de Nice. I Album Bonfils. Riviera Scientifique. 11ème année, 2, 32-36. Raphélis A., 1924c. Inventaire des algues du musée de Nice. II Herbier Sarato. Riviera Scientifique. 11ème année, 3, 49-52. Raphélis A., 1930. Contributions à la flore des algues de France. Annales de la Société Scientifique et Littéraire de Cannes et de l'Arrondissement de Grasse. 1, 1-19. Rastorgueff P.A., Bellan-Santini D., Bianchi C.N., Bussotti S., Chevaldonné P., Guidetti P., Harmelin J.G., Montefalcone M., Morri C., Perez T., Ruitton S., Vacelet J., Personnic S., 2015. An ecosystem-based approach to evaluate the ecological quality of Mediterranean undersea caves. Ecological Indicators. 54, 137-152. Raybaud V., Beaugrand G., Goberville E., Delebecq G., Destombe C., Valero M., Davoult D., Morin P., Gevaert F., 2013. Decline in kelp in west Europe and climate. PloS one. 8 (6), e66044. DOI: 10.1371/journal.pone.0066044. Reed D.C., Rassweiler A., Arkema K.K., 2008. Biomass rather than growth rate determines variation in net primary production by giant kelp. Ecology. 89, 2493-2505. Relini G., Giaccone G., 2009. Priority habitats according to the SPA/BIO protocol (Barcelona Convention) present in Italy. Identification sheets. Biologia Marina Mediterranea. 16 (1), 1-372. Rhodes L., 2011. World-wide occurrence of the toxic dinoflagellate genus Ostreopsis Schmidt. Toxicon. 57, 400- 407. Rhodes L., Adamson J., Suzuki T., Briggs L., Garthwaite I., 2000. Toxic marine epiphytic dinoflagellates, Ostreopsis siamensis and Coolia monotis (Dinophyceae), in New Zealand. New Zealand Journal of Marine and Fresh Research. 34, 371-383. Rhodes L., Towers N., Briggs L., Munday R., Adamson J., 2002. Uptake of palytoxin-like compounds by shellfish fed Ostreopis siamensis (Dinophyceae). New Zealand Journal of Marine and Fresh Research. 36, 631-636. Ribera M.A., Gomez-Garreta A., Gallardo T., Cormaci M., Furnari G., Giaccone G., 1992. Check-list of Mediterranean seaweeds. I. Fucophyceae (Warming, 1884). Botanica Marina. 35, 109-130. Richard E., 1999. Etude de la Biodiversité des macroalgues du Cap d’Agde. Mémoire de Maîtrise de Biologie des populations et des écosystèmes. Université Montpellier II Sciences et Techniques du Languedoc, France. 15 pp. + annexes 1-6. Rife A.N., Aburto-Oropeza O., Hastings P.A., Erisman B., Ballantyne F., Wielgus J., et al., 2013. Long-term effectiveness of a multi-use marine protected area on reef ﬁsh assemblages and ﬁsheries landings. Journal of Environmental Management. 117, 276-283. Riggio S., Calvo S., Frada-Orestano C., Chemello R., Arculeo M., 1994. La dégradation du milieu dans le golfe de Palerme (Sicile Nord-Ouest) et les perspectives d'assainissement. In: Actes du colloque scientifique Okéanos ‘Pour qui la Méditerranée au 21° siècle? Villes des rivages et environnement littoral en Méditerranée’. Okeanos Publ., Montpellier. 82-89 pp. Rixen M., Beckets J.M., Levitus S., Antonov J., Boyer T., Maillard C., Fichaut M., Balopoulos E., Iona S., Dooley H., Garci M.J., Manca B., Giorgetti A., Manzella G., Mikhailov N., Pinardi N., Zavatarelli M., 2005. The Western Mediterranean Deep water: a proxy for climate change. Geophysics. Research Letters. 32 (L12608), 1-4. Robert P., 2013a. Evolution de la gouvernance: l’exemple de la pêche dans les eaux du Parc national de Port-Cros. Scientific Reports of Port-Cros National Park. 27, 319-324.

470

Robert P., 2013b. La recherche au service de la gestion: les moyens d’inventer. In: GIS Posidonie: plus de 30 ans au service de la protection et de la gestion du milieu marin. Le Diréach, L., Boudouresque, C.F., (eds.), GIS Posidonie publ., Marseille. 69-73. Roberts M., 1978. Active speciation in the taxonomy of the genus Cystoseira C. Ag. In Irvine, D. E. G. & Price, J. H. [Eds.] Modern Approaches to the Taxonomy of Red and Brown Algae. Academic Press, London. 399- 422. Robvieux P., 2013. Conservation des populations de Cystoseira en régions Provence-Alpes-Côte-d'Azur et Corse. PhD Thesis, Université Nice Sophia Antipolis, France. 326 pp. Rodriguez-Prieto C., 1992. Estudi de l'estructura, la dinamica i la fenologia de la comunitat de Cystoseira mediterranea Sauvageau: la importancia de les minves d'hivern. Mem. Doct. Ciènces, Inst. Ecol. aquat. Univ. autonoma Barcelona/ 187 pp. Rodriguez-Prieto, C., Polo, L., 1996. Effects of sewage pollution in the structure and dynamics of the community of Cystoseira mediterranea (Fucales, Phaeophyceae). Scientia Marina. 60, 253-263. Rollino S., Knoepffler-Péguy M., Grémare A., 2001. Impact écologique de Caulerpa taxifolia sur le développement et la croissance de Cystoseira barbata (Phaeophyceae, Fucales). In: Fourth International Workshop on Caulerpa taxifolia. Gravez, V., Ruitton, S., Boudouresque, C.F., Le Diréac’h, L., Meinesz, A., Scabbia, G., Verlaque, M. (eds.), GIS Posidonie publ., Marseille. 175-184 pp. Romano J.C., Lugrezi M.C., 2007. Série du marégraphe de Marseille: mesures de températures de surface de la mer de 1885 à 1967. Compte Rendus Geoscience. 339, 57-64. Romero J., Martínez-Crego B., Alcoverro T., Pérez M., 2007. A multivariate index based on the seagrass Posidonia oceanica (POMI) to assess ecological status of coastal waters under the water framework directive (WFD). Marine Pollution Bulletin. 55, 196-204. Ros J.D., Romero J., Ballesteros E., Gili J.M., 1985. Diving in the blue water. The benthos. Western Mediterranean. Pergamon Press, Oxford. 233-295 pp. Rosman J.H., Koseff J.R., Monismith S.G., Grover J., 2007. A field investigation into the effects of a kelp forest (Macrocystis pyrifera) on coastal hydrodynamics. Journal of Geophysical Research. 112 (C02016), 116. Rosenberg R., Blomqvist M., Nilsson H.C., Cederwall H., Dimming A., 2004. Marine quality assessment by use of benthic species-abundance distributions: a proposed new protocol within the European Union Water Framework Directive. Marine Pollution Bulletin. 49 (9), 728-739. Rožić S., Puizina J., Šamanić I., Žuljević A., Antolić B., 2012. Molecular identification of the brown algae, Cystoseira spp. (Phaeophycae, Fucales) from the Adriatic Sea–preliminary results. Acta Adriatica. 53, 447- 455. Rueness J., Fredriksen S., 1991. An assessment of possible pollution effects on the benthic algae of the outer Oslofjord. Ophelia. 17, 223-235. Ruitton S., Francour P., Boudouresque C.F., 2000. Relationship between algae, benthic herbivorous invertebrates and fishes in rocky sublittoral communities of a temperate sea (Mediterranean). Estuarine Coastal and Shelf Science. 50, 217-230. Ruitton S., Bonhomme P., Cadiou G., Harmelin J.G., Perez T., 2005. Inventaire du patrimoine naturel sous-marin des faces Est et Sud de Porquerolles - Substrats durs et Herbier à Posidonia oceanica. Rapport final. Contrat Parc national de Port-Cros and GIS Posidonie, GIS Posidonie Publ., France. 63 pp. + annexes. Ruitton S., Astruch P., Bonhomme D., Bonhomme P., Donato M., 2007. Etude et cartographie des biocénoses marines de la zone Natura 2000 des 3 caps (Var, France). Synthèse bibliographique. Contrat SIVOM du Littoral des Maures et GIS Posidonie, GIS Posidonie publ., France.70 pp.

Sáenz-Arroyo A., Roberts C.M., Torre J., Cariño Olvera M., 2005. Using fishers’ anecdotes, naturalists’ observations and grey literature to reassess marine species at risk: the case of the Gulf grouper in the Gulf of California, Mexico. Fish and Fisheries. 6 (2),‐ 121-133. Safran P., Omori M., 1990. Some ecological observations on fishes associated with drifting seaweed off Tohoku coast, Japan. Marine Biology. 105, 395-402. Sala E., 1997. Fish predators and scavengers of the sea urchin Paracentrotus lividus in protected areas of the northwest Mediterranean Sea. Marine Biology. 129, 531-539. Sala E., Knowlton N., 2006. Global marine biodiversity trends. Annual Revew of Environment and Resources. 31, 93-122. Sala E., Zabala M., 1996. Fish predation and the structure of the sea urchin Paracentrotus lividus populations in the NW Mediterranean. Marine Ecology Progress Series. 140, 71-81. Sala E., Boudouresque C.F., Harmelin-Vivien M., 1998. Fishing, trophic cascades, and the structure of algal assemblages: evaluation of an old but untested paradigm. Oikos. 425-439.

471

Sala E., Kizilkaya Z., Yildirim D., Ballesteros E., 2011. Alien marine fishes deplete algal biomass in the eastern Mediterranean. PloS one. 6 (2), e17356, 1-5. Sala E., Ballesteros E., Dendrinos P., Di Franco A., Ferretti F., Foley D., Fraschetti S., Friedlander A., Garrabou J., Güçlüsoy H., Guidetti P., Halpern B.S., Hereu B., Karamanlidis A.A., Kizilkaya Z., Macpherson E., Mangialajo L., Mariani S., Micheli F., Pais A., Riser K., Rosenberg A.A., Sales M., Selkoe K.A., Starr R., Tomas F., Zabala M., 2012. The structure of Mediterranean rocky reef ecosystems across environmental and human gradients, and conservation implications Plos One. 7 (2), 1-13. DOI:10.1371/journal.pone.0032742. Sales M., 2010. Cystoseira-dominated assemblages from sheltered areas in the Mediterranean Sea: Diversity, distribution and effects of pollution. Thesis. Universitat de Girona Facultat de Ciències Ambientals. Spain. 203 pp. Sales M., Ballesteros E., 2009. Shallow Cystoseira (Fucales: Ochrophyta) assemblages thriving in sheltered areas from Menorca (NW Mediterranean): Relationships with environmental factors and anthropogenic pressures. Estuarine Coastal and Shelf Science. 84, 476-482. Sales M., Ballesteros E., 2010. Long-term comparison of algal assemblages dominated by Cystoseira crinita (Fucales, Heterokontophyta) from Cap Corse (Corsica, North Western Mediterranean). European Journal of Phycology. 45 (4), 404-412. Sales M., Cébrian E., Tomas F., Ballesteros E., 2011. Pollution impacts and recovery potential in three species of the genus Cystoseira (Fucales, Heterokontophyta). Estuarine, Coastal and Shelf Science. 92 (3), 347-357. Sales M., Ballesteros E., Anderson M.J., Iveša L., Cordona E., 2012. Biogeographical patterns of algal communities in the Mediterranean Sea: Cystoseira crinita-dominated assemblages as a case study. Journal of Biogeography. 39, 140-152. Salomidi M., Katsanevakis S., Borja Á., Braeckman U., Damalas D., Galparsoro I., Mifsud R., Mirto S., Pascual M., Pipitone C., Rabaut M., Todorova V., Vassilopoulou V., Vega Fernández T., 2012. Assessment of goods and services, vulnerability, and conservation status of European seabed biotopes: a stepping stone toward ecosystem-based marine spatial management. Mediterranean Marine Science. 13, 49-88. Salvador N., Gómez Garreta A., Lavelli L., Ribera M.A., 2007. Antimicrobial activity of Iberian macroalgae. Scientia Marina. 71 (1), 101-113. Sansoni G., Borghini B., Camici G., Casatti M., Righini P., Rustighi C., 2003. Fioriture algali di Ostreopsis ovata (Gonyaulacales: Dinophyceae): un problema emergente. Biologia Ambientale. 17 (1), 17-23. Sant Funk N., 2003. Algues bentòniques mediterrànies ; comparació de mètodes de mostreig, estructura de communitats i variació en la resposta fotosintètica. PhD Thesis Universitat Barcelona, Spain. 249 pp. Santini D., 1961. Note sur les peuplements sciaphiles de l'étage infralittoral rocheux de la région de Bonifacio. Recueil des Travaux de la Station Marine d’Endoume. 23 (37), 61-70. Santos Guerra A., 1972. Contribución al estudio de la flora marina de la isla de la Gomera. Vieraea: Folia scientarum biologicarum canariensium. 2, 86-102. Santos Guerra A., Acuña González A., Wildpret de la Torre W., 1970. Contribución al estudio de la flora marina de la isla de La Palma. Cuadernos de Botànica Canaria. 9, 20-29 Satra F., 1998. Etude de la biodiversité des algues du Cap d’Agde- Février-Avril 1998. Mémoire de Maîtrise, Université de Montpellier II Sciences et Techniques du Languedoc, France. 11 pp. + annexes 1-6. Sauvageau C., 1912. A propos des Cystoseira de Banyuls et de Guéthary. Bulletin de la Station Biologique d’Arcachon. 14, 424 pp. Sauvageau C., 1931. Sur quelques algues phéosporées de la rade de Villefranche, Alpes-Maritimes. Bulletin de la Station Biologique d’Arcachon. 28, 7-165. Sauvageau C., 1936. Second mémoire sur les algues phéosporées de Villefranche-sur-Mer. Bulletin de la Station Biologique d’Arcachon. 33, 117-204. Scanlan C.M., Foden J., Wells E., Best M.A., 2007. The monitoring of opportunistic macroalgal blooms for the water framework directive. Marine Pollution Bulletin. 55 (1), 162-171. Schaeffer A., Garreau P., Molcard A., Fraunié P., Seity Y., 2011. Influence of high-resolution wind forcing on hydrodynamic modeling of the Gulf of Lions. Ocean Dynamics. 61 (11), 1823-1844. Schiel D.R., 2011. Biogeographic patterns and long-term changes on New Zealand coastal reefs: Non-trophic cascades from diffuse and local impacts. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 400 (1), 33-51. Schiel D.R., Foster M.S., 2006. The population biology of large brown seaweeds: ecological consequences of multiphase life histories in dynamic coastal environments. Annual Review of Ecology and Systematics. 37, 343-372. Schiffner V., 1933. Meeresalgen aus Sud-Dalmatien, gesammelt von Franz Berger. Österreichische Botanische Zeitschrift. 82, 283-304. Selina M.S., Orlova T.Y.U., 2010. First occurrence of the genus Ostreopsis (Dinophyceae) in the Sea of Japan. Botanica Marina. 53 (3), 243-249.

472

Selina M.S., Levchenko E.V., 2011. Species composition and morphology of dinoflagellates (Dinophyta) of epiphytic assemblages of Peter the Great Bay in the Sea of Japan. Russian Journal of Marine Biology. 37, 23-32. Serio D., Alongi G., Catra M., Cormaci M., Furnari G., 2006. Changes in the benthic algal flora of Linosa Island (Strait of Sicily, Mediterranean Sea). Botanica Marina. 49, 135-144. Serrano O., Mateo M.A., Dueñas-Bohóquez A., Renom P., López-Sáez J.A., Martínez Cortizas A., 2011. The Posidonia oceanica marine sedimentary record: a Holocene archive of heavy metal pollution. Science of the Total Environment. 409, 4831-4840. Sfriso A., Facca C., 2011. Macrophytes in the anthropic constructions of the Venice littorals and their ecological assessment by an integration of the “CARLIT” index. Ecological Indicators. 11 (3), 772-781. Sfriso A., Facca C., Ghetti P.F., 2007. Rapid Quality Index (R-MaQI), based mainly on macrophyte associations, to assess the ecological status of Mediterranean transitional environments. Chemistry and Ecology. 23 (6), 493-503. Sfriso A., Facca C., Ghetti P.F., 2009. Validation of the Macrophyte Quality Index (MaQI) set up to assess the ecological status of Italian marine transitional environments. Hydrobiologia. 617 (1), 117-141. Shaltout M.A., Omstedt A., 2014. Recent surface temperature trends and future scenarios for the Mediterranean Sea. Oceanologia. 56, 411-443. Shears N.T., Ross P.M., 2009. Blooms of benthic dinoflagellates of the genus Ostreopsis; an increasing and ecologically important phenomenon on temperate reefs in New Zealand and worldwide. Harmful Algae. 8, 916-925. Shears N.T., Ross P.M., 2010. Toxic cascades: multiple anthropogenic stressors have complex and unanticipated interactive effects on temperate reefs. Ecology Letters. 13, 1149-1159. Sicsic M., 1967. Répartition des formations à base de Lithophyllum tortuosum (Esper) Foslie, le long du littoral rocheux de la presqu’île de Giens. Annales de la Société des Sciences Naturelles et d'Archéologie de Toulon et du Var. 19, 173-179. Simboura N., Panayotidis P., Papathanassiou E., 2005. A synthesis of the biological quality elements for the implementation of the European Water Framework Directive in the Mediterranean ecoregion: the case of Saronikos Gulf. Ecological Indicators. 5 (3), 253-266. Simoni F., Gaddi A., Paolo C.D., Lepri L., 2003. Harmful epiphytic dinoflagellate on Tyrrhenian Sea reefs. Harmful Algae News. 24, 13-14. Sinnassamy J.M., Gravez V., Boudouresque C.F., Conejero S., Ripert S., 1993. Le milieu marin du site de Corbières (Bouches-du-Rhône). Premier suivi (1993). DGST Ville de Marseille and GIS Posidonie Publ., France. 62 pp. Soltan D., 2001. Étude de l'incidence de rejets urbains sur les peuplements superficiels de macroalgues en Méditerranée nord-occidentale. PhD Thesis. Université de la Méditerranée-Centre d'Océanologie de Marseille. France. 157 pp. Soltan D., Verlaque M., Boudouresque C.F., Francour P., 2001. Changes in macroalagal communities in the vicinity of a Mediterranean sewage outfall after the setting up of a treatment plant. Marine Pollution Bulletin. 42, 59-71. Špan A., 2005. The genus Sargassum in the Adriatic Sea: Morphology, systematics and ecology. Acta Adriatica. 46 (suppl. 1), 9-80. Steneck R.S., 1998. Human influences on coastal ecosystems: does overfishing create trophic cascades? Trends in Ecology and Evolution. 13, 429-430. Steneck R.S., Graham M.H., Bourque B.J., Corbett D., Erlandson J.M., Estes J.A., Tegner M.J., 2002. Kelp forest ecosystems: biodiversity, stability, resilience and future. Environmental Conservation. 29 (4), 436-459. Streftaris N., Zenetos A., 2006. Alien marine species in the Mediterranean-the 100 ‘Worst Invasives’ and their impact. Mediterranean Marine Science. 7 (1), 87-118. Susini M.L., 2006. Statut et biologie de Cystoseira stricta var. amentacea. PhD Thesis Université Nice-Sophia Antipolis, France. 236 pp. Susini M.L., Mangialajo L., Thibaut T., Meinesz A., 2007. Development of a transplantation technique of Cystoseira amentacea var. stricta and Cystoseira compressa. Hydrobiologia. 580, 241-244.

Tamburello L., Bulleri F., Bertocci I., Maggi E., Benedetti-Cecchi L., 2013. Reddened seascapes: experimentally induced shiftes in 1/f spectra of spatial variability in rocky intertidal assemblages. Ecology. 94 (5), 1102- 1111. Taniyama S., Arakawa O., Terada M., Nishio S., Takatani T., Mahmud Y., Noguchi T., 2003. Ostreopsis sp., a possible origin of palytoxin (PTX) in parrotfish Scarus ovifrons. Toxicon. 42, 29-33.

473

Taupier-Letage I., Piazzola J., Zakardjian B., 2013. Les îles d’Hyères dans le système de circulation marine et atmosphérique de la Méditerranée. Scientific Reports of Port-Cros National Park. 27, 29-52. Taylor F.J.R., 1979. A description of the benthic dinoflagellate associated with maitotoxin and ciguatoxin, including observations on Hawaiian material. In: Taylor D.L., Seliger H.H. (eds) Toxic dinoflagellate blooms. Elsevier, North Holland publi., New York. 71-76 pp. Templado J., 2014. Future Trends of Mediterranean Biodiversity. In: Goffredo, S., Dubinsky, Z. (eds.) The Mediterranean Sea: its history and present challenges, Springer Netherlands. 479-498 pp. Terlizzi A., Fraschetti S., Guidetti P., Boero F., 2002. The effects of sewage discharge on shallow hard substrate sessile assemblages. Marine Pollution Bulletin. 44 (6), 544-550. Tewari A., Joshi H.V., 1988. Effect of domestic sewage and industrial effluents on biomass and species diversity of seaweeds. Botanica Marina. 31 (5), 389-397. Thibaut T., 2011. Ecological status of the rocky coast of Malta. Mission PIM Mai 2008 - Note Naturaliste. http://www.initiative-pim.org, accessed 08 May 2016. Thibaut T., Ballesteros E., 2005. First report of Cystoseira squarrosa De Notaris (Fucophyceae, Fucales) from Spanish coastal waters. Cryptogamie, Algologie. 26 (20), 203-207. Thibaut T., Blanfuné A., 2014. Préfiguration du réseau macroalgues - Bassin Rhône Méditerranée Corse - Application de la directive Cadre Eau - Rapport d’état écologique des masses d’eau - Littoral rocheux méditerranéen français - Réévaluation de 12 masses d’eau. Contrat Agence de l’eau RMC – UNS, Nice. 36pp + Atlas cartographique. www.medtrix.fr. Accessed 14 may 2016. Thibaut T., Mannoni P.A., 2007. Cartographie des paysages marins: encorbellements à Lithophyllum et faciès à cystoseires Site Natura 2000 FR 9301624 - Cap Lardier – Cap Taillat – Cap Camarat. Contrat GIS Posidonie & Observatoire du Littoral des Maures, ECOMERS publ. Nice. 17 pp. Thibaut T., Markovic L., 2009. Préfiguration du réseau macroalgues - Bassin Rhône Méditerranée Corse - Application de la Directive Cadre Eau - 2000/60/CE - Masses d’eau littorales de la côte continentale française - Rapport d’état écologique des masses d’eau. Ensemble du Littoral rocheux continental français de Méditerranée. Contrat Agence de l’Eau RMC – Unsa, Nice. 31 pp + Atlas cartographique. www.medtrix.fr. Accessed 14 may 2016. Thibaut T., Markovic L., 2010. Cartographie des populations de Cystoseira amentacea var. stricta et des encorbellements de Lithophyllum byssoides de la zone Natura 2000 Estérel FR9301628. Contrat GIS Posidonie – Ville de Saint-Raphaël. 5 pp + Atlas cartographique. Thibaut T., Pinedo S., Torras X., Ballesteros E., 2005. Long-term decline of the populations of Fucales (Cystoseira, Sargassum) in the Albères coast (northwestern Mediterranean). Marine Pollution Bulletin. 50, 1472-1489. Thibaut T., Hereu B., Susini M.L., Cottalorda J.M., Mangialajo L., Ballesteros E., 2007. Preliminary report on the evolution of the populations of Fucales in the National Park of Port-Cros (France). In: Proceedings of the 3rd Mediterranean Symposium on marine vegetation, Marseille. RAC/SPA Publ., Tunis. 185-189 pp. Thibaut T., Mannoni P.A., Markovic L., Geoffroy K., Cottalorda J.M., 2008a. Préfiguration du réseau macroalgues - Bassin Rhône Méditerranée Corse - Application de la Directive Cadre Eau - 2000/60/CE - Mission mai - juin 2007- Rapport d’état écologique des masses d’eau. Contrat Agence de l’Eau RMC – Unsa, Nice. 19 pp + Atlas cartographique. www.medtrix.fr. Accessed 14 may 2016. Thibaut T., Meinesz A., Bottin L. Videment J., 2008b. Inventaire des Fucales des cuvettes de l’archipel des Lavezzi (Réserve Naturelle des Bouches de Bonifacio). Contrat GIS Posidonie-Réserve Naturelle des Bouches de Bonifacio. ECOMERS Publ., Nice, France. 14 pp. Thibaut T., Markovic L., Blanfuné A., 2010. Préfiguration du réseau macraolgues - Bassin Rhône Méditerranée Corse - Application de la directive Cadre Eau - Rapport d’état écologique des masses d’eau. Littoral rocheux de la Corse. Contrat Agence de l’Eau RMC – Unsa, Nice. 24 pp + Atlas cartographique. www.medtrix.fr. Accessed 14 may 2016. Thibaut T., Markovic L., Blanfuné A., 2011. Préfiguration du réseau macroalgues - Bassin Rhône Méditerranée Corse - Application de la directive Cadre Eau - Rapport d’état écologique des masses d’eau. Littoral rocheux de la Corse. Contrat Agence de l’Eau RMC – UNS, Nice. 22 pp + Atlas cartographique. www.medtrix.fr. Accessed 14 may 2016. Thibaut T., Blanfuné A., Verlaque M., 2013. Mediterranean Lithophyllum byssoides (Lamarck) Foslie rims: chronicles of a death foretold. Rapports et Procès Verbaux de la Commission Internationale pour l’Exploration Scientifique de la Méditerranée. 40, 656. Thibaut T., Blanfuné A., Markovic L., Verlaque M., Boudouresque C.F., Perret-Boudouresque M., Mačić V., Bottin L., 2014. Unexpected abundance and long-term relative stability of the brown alga Cystoseira amentacea, hitherto regarded as a threatened species, in the north-western Mediterranean Sea. Marine Pollution Bulletin. 89, 305-323. Thibaut T., Blanfuné A., Boudouresque C.F., Verlaque M., 2015a. Decline and local extinction of Fucales in the French Riviera: the harbinger of future extinctions? Mediterranean Marine Science. 16 (1), 206-224.

474

Thibaut T., Blanfuné A., Boudouresque C.F., Verlaque M., 2015b. Loss of the habitat-forming Cystoseira mediterranea at its northern-limit of distribution in the Mediterranean Sea. European Journal of Phycology. 50, 106-106. Thibaut T., Blanfuné A., Verlaque M., Boudouresque C.F., Ruitton S., 2015c. The Sargassum conundrum: very rare, threatened or locally extinct in the NW Mediterranean and still lacking protection. Hydrobiologia. doi:10.1007/s10750-015-2580-y. Thiers B., 2015 [continuously updated]. Index Herbariorum: A global directory of public herbaria and associated staff. New York Botanical Garden's Virtual Herbarium. http://sweetgum.nybg.org/science/ih/. Consulté le 20 novembre 2015. Thomas A., 1983. Contribution à une étude d'impact des activités humaines du littoral du Cap de l'Aigle (Bouches- du-Rhône), au Cap Garonne. La dynamique sédimentaire et l'herbier à Posidonies. Tome 2. PhD Thesis Université Aix-Marseille II. France. 199 pp. Tichadou L., Glaizal M., Armengaud A., Grossel H., Lemée R., Kantin R., Lasalle J.L., Drouet G., Rambaud L., Malfait P., Haro L.D., 2010. Health impact of unicellular algae of the Ostreopsis genus blooms in the Mediterranean Sea: experience of the French Mediterranean coast surveillance network from 2006 to 2009. Clinical Toxicology. 48, 839-844. Tilot V., Jeudy de Grissac A., 1994. Diagnostic of the marine and coastal environment of northern and southern Albania. Dobbin Milus International/ Priority Actions Programme of UNEP/ Mediterranean Action Plan publ., Split. 64 pp. Tingley M.W., Beissinger S.R., 2009. Detecting ranges shifts from historical species occurrences: new perspective on old data. Trends in Ecology and Evolution. 25, 625-633. Tognetto L., Bellato S., Moro I., Andreoli C., 1995. Occurrence of Ostreopsis ovata (Dinophyceae) in the Tyrrhenian Sea during summer 1994. Botanica Marina. 38; 291-295. Torras X., Pinedo S., García M., Weitzmann B., Ballesteros E., 2016. Environmental quality of Catalan coastal waters based on macroalgae: The interannual variability of CARLIT index and its ability to detect changes in anthropogenic Pressures over time. In: Experiences from Ground, Coastal and Transitional Water.Quality Monitoring: The EU Water Framework Directive Implementation in the Catalan River Basin District (Part II). Munne´ A. et al., (eds.). Handbook of Environmental Chemistry. Springer International publ., Switzerland. 43, 183–200. Totti C., Accoroni S., Cerino F., Cucchiari E., Romagnoli T., 2010. Ostreopsis ovata bloom along the Conero Riviera (northern Adriatic Sea): relationships with environmental conditions and substrata. Harmful Algae. 9, 233-239. Tournefort J.P., 1717. Relation d'un voyage du Levant fait par ordre du Roy. Tome 1. Paris, Imprimerie Royale. 653 pp. Tsiamis K., Panayotidis P., Salomidi M., Pavlidou A., Kleinteich J., Balanika K., Küpper F.C., 2013. Macroalgal community response to re-oligotrophication in Saronikos Gulf. Marine Ecology Progress Series. 472, 73- 85. Turki S., 2005. Distribution of toxic dinoflagellates along the leaves of seagrass Posidonia oceanica and Cymodocea nodosa from the Gulf of Tunis. Cahier de Biologie Marine. 46, 29-34.

Ukena T., Satake M., Usami M., Oshima Y., Naoki H., Fujita T., Kan Y., Yasumoto T., 2001. Structure elucidation of ostreocin D, a palytoxin analogisolated from the dinoflagellate Ostreopsis siamensis. Bioscience, Biotechnology, and Biochemistry. 65, 2585-2588. Underwood A., 1981. Techniques of analysis of variance in experimental marine biology and ecology. Oceanography and Marine Biology: an Annual Review. 19, 513-605. UNEP/MAP, 2009. Report of the 16th ordinary meeting of the contracting parties to the convention for the protection of the marine environment and the coastal region of the Mediterranean and its protocols. Marrakesh, Morocco, 3-5 November 2009, UNEP, Mediterranean Action Plan, Athens. 321 pp. UNEP/MAP, 2011. Review of the methods, criteria and limit values for the assessment of eutrophication (Biological Quality Element “Phytoplankton”) as developed in the framework of the Intercalibration Exercise of the MED GIG (Mediterranean Eco-region) Water Framework Directive 2000/60 EC, Athens. 41 pp. UNEP/MAP, 2012. State of the Mediterranean Marine and Coastal Environment, UNEP/MAP – Barcelona Convention, Athens. 96 pp. Usami M., Satake M., Ishida S., Inoue A., Kan Y., Yasumoto T., 1995. Palytoxin analogs from the dinoflagellate Ostreopsis siamensis. Journal of the American Chemical Society. 117, 5389-5390.

475

Valiante R., 1883. Le cystoseirae del golfo di Napoli: Memoria di R. Valiante. Fauna Flora Golfo Napoli.7, 30 pp. Valls R., Piovetti L., Praud A., 1993. The use of diterpenoids as chemotaxonomic markers in the genus Cystoseira. Hydrobiologia. 260 (1), 549-556. Vaugelas J. de, Meinesz A., Culioli J.M., 1998. Premiers éléments sur les peuplements sous-marins des îles Cerbicales (Corse-du-Sud). Travaux Scientifiques du Parc Naturel Régional et des Réserves Naturelles de Corse. 57, 11-41. Vergés A., Alcoverro T., Ballesteros E., 2009. Role of fish herbivory in structuring the vertical distribution of canopy algae Cystoseira spp. in the Mediterranean Sea. Marine Ecology Progress Series. 375, 1-11. Vergés A., Steinberg P.D., Hay M.E., Poore A.G., Campbell A.H., Ballesteros E., et al., 2014. The tropicalization of temperate marine ecosystems: climate-mediated changes in herbivory and community phase shifts. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 281 (1789), 20140846. Verlaque M., 1975. Compte rendu de la première mission effectuée, sur la façade maritime du Parc Naturel régional de Corse, par l'équipe de phytosociologie benthique marine de Luminy. Université Aix-Marseille II, Marseille. 80 pp. Verlaque M., 1977. Etude du peuplement phytobenthique au voisinage de la centrale thermique de Martigues- ponteau (Golfe de Fos, France, Méditerranée). Thèse 3ème Cycle Océanologie, Aix-Marseille II, Marseille. 172 pp. Verlaque M., 1984. Biologie des juvéniles de l’oursin herbivore Paracentrotus lividus (Lamarck): sélectivité du broutage et impact de l’espèce sur les communautés algales de substrat rocheux en Corse (Méditerranée, France). Botanica Marina. 27 (9), 401-424. Verlaque M., 1987a. Contribution à l’étude du phytobenthos d’un écosystème photophile thermophile marin en Méditerranée occidentale. Etude structurale et dynamique du phytobenthos et analyses des relations Faune-Flore. PhD. Thesis, Université Aix-Marseille II, Marseille, France. 389 pp + 1-96 Planches + Annexes. Verlaque, M., 1987b. Relations entre Paracentrotus lividus (Lamarck) et le phytobenthos de Méditerranée occidentale. In: Boudouresque C.F., edit. Colloq. Internationational Paracentrotus lividus, oursins comestibles, GIS Posidonie Publ., France. 5-36. Verlaque M., 1988a. Végétation marine de la Corse (Méditerranée) VII. Documents pour la flore des algues. Botanica Marina. 31 (2), 187-194. Verlaque M., 1988b. Végétation marine de la Corse (Méditerranée). VII. Documents pour la flore des algues. Botanica Marina. 31, 187-194. Verlaque M., 1990a. Marine vegetation of Corsica (Mediterranean). VIII. Documents for the algal flora. Vie Milieu. 40, 79-92. Verlaque M., 1990b. Relations entre Sarpa salpa (Linnaeus, 1758) (téléostéen, Sparidae), les autres poissons brouteurs et le phytobenthos algal méditerranéen. Oceanologica Acta. 13, 373-388. Verlaque M., 1994. Inventaire des plantes marines introduites en Méditerranée: origines et répercussions sur l’environnement et les activités humaines. Oceanologica Acta. 17, 1-23. Verlaque M., 1996. Etude des encorbellements à Lithophyllum lichenoides de la Réserve Naturelle de Scandola - Année 1995. Contrat PNRC - GIS Posidonie, GIS Publi., Marseille. 40 pp. Verlaque M., 2010. Field methods to analyse the condition of Mediterranean Lithophyllum byssoides (Lamarck) Foslie rims. Scientific Reports of Port-Cros National Park. 24, 185-196. Verlaque M., Bernard G., 1998. Inventaire de la flore marine de la principauté de Monaco. Avril 1998. Contrat Ministère d'état de la principauté de Monaco. Contrat Service environnement de Monaco/ GIS Posidonie, GIS Posidonie Publ., Matrseille. 39 pp + Annexes. Verlaque M., Boudouresque C.F., 1981.Végétation marine de la Corse (Méditerranée). V. Documents pour la flore des algues. Biologie - Ecologie Méditerranéenne. 8 (3-4), 139-156. Verlaque M., Fritayre P., 1994a. Incidence de l'algue introduite Caulerpa taxifolia sur le phytobenthos de Méditerranée occidentale. - 2. Les peuplements d'algues photophiles de l'infralittoral. In: First international Workshop on Caulerpa taxifolia, Boudouresque, C.F., Meinesz, A., Gravez, V. (Eds.), GIS Posidonie publ., Marseille. 349-353 pp. Verlaque M., Fritayre P., 1994b. Modifications des communautés algales méditerranéennes en présence de l’algue envahissante Caulerpa taxifolia (Vahl) C. Agardh. Oceanologica Acta. 17 (6), 659-672. Verlaque M., Giraud G., 1979. Etude de l'impact du rejet thermique de Martigues-Ponteau sur le macrophytobenthos. Phase II. Contrat UER Sciences - Electricité de France Direction de l'Equipement, commande n° E 2130. COM Publisher, Marseille. 140 pp. Verlaque M., Nedelec H., 1983. Biologie de Paracentrotus lividus (Lamarck) sur substrat rocheux en Corse (Méditerranée, France): alimentation des adultes. Vie et milieu. 33 (3-4), 191-201.

476

Verlaque M., Tiné J., 1979. Végétation marine de Toulon (Var-France): Grande Rade et Rade-abri. Université Aix-Marseille II, Marseille. 83 pp. Verlaque M., Francour P., Sartoretto S., 1998. Evaluation de la valeur patrimoniale des biocénoses de la face ouest de l'îlot de Gargalu (Réserve naturelle de Scandola). Contrat Direction Régionale de l'Environnement and GIS Posidonie. UMR DIMAR and GIS Posidonie publ., Marseille. 66 pp. Verlaque M., Ballesteros E., Sala E., Garrabou J., 1999. Cystoseira jabukae (Cystoseiraceae, Fucophyceae) from Corsica (Mediterranean) with notes on the previously misunderstood species C. funkii. Phycologia. 38, 77- 86. Vignes P., 1965. Contribution à l'étude écologique et phytosociologique des peuplements marins du port des Salins d'Hyères (Var). L'Information Scientifique. 3, 21 pp. Vignes P., 1968. Etude écologique des peuplements marins superficiels sur substrat rocheux (baie de Cavalas, Var). Annales du centre régional de documentation pédagogique de Marseille. 40 pp. Vila M., Camp J., Garcés E., Masó M., Delgado M., 2001a. High resolution spatio-temporal detection of potentially harmful dinoflagellates in confined waters of the NW Mediterranean. Journal of Plankton Research. 23, 497-514. Vila M., Garcés E., Masó M., 2001b. Potentially toxic epiphytic dinoflagellate assemblages on macroalgae in the NW Mediterranean. Aquatic Microbial Ecology. 26, 51-60.

W Wallner-Hahn S., De La Torre-Castro M., Eklöf J.S., Gullström M., Muthiga N.A., Uku J., 2015. Cascade effects and sea-urchin overgrazing: an analysis of drivers behind the exploitation of sea urchins predators for management improvement. Ocean and Coastal Management. 107, 16-27. Wangensteen O.S., Turon X., García-Cisneros A., Recasens M., Romero J., Palacín C., 2011. A wolf in sheep’s clothing: carnivory in dominant sea urchins in the Mediterranean. Marine Ecology Progress Series. 441, 117-128. Ward T., Hegerl E., 2003. Marine protected areas in ecosystem-based management of ﬁsheries. Commonwealth of Australia publ., Canberra. 1-66 pp. Watson C.S., White N.J., Church J.A., King M.A., Burgette R.J., Legresy B., 2015. Unabated global mean sea- level rise over the satellite altimeter era. Nature Climate Change. 5, 565-568. Waycott M., Duarte C., Carruthers T.J., Orth R.J., Dennison W.C., Olyarnik S., Calladine A., Fourqurean J.W., Heck K.L., Hughes A.R., Kendrick G.A., Kenworthy W.J., Short F.T., Williams S.L., 2009. Accelerating loss of seagrasses across the globe threatens coastal ecosystems. Proceedings of the National Academy of Sciences. 106 (30), 12377-12381. Wells E., Wilkinson M., Wood P., Scanlan C., 2007. The use of macroalgal species richness and composition on intertidal rocky seashores in the assessment of ecological quality under the European Water Framework Directive. Marine Pollution Bulletin. 55 (1), 151-161. Wernberg T., Thomsen M.S., Tuya F., Kendrick G.A., Staehr P.A., Toohey B.D., 2010. Decreasing resilience of kelp beds along a latitudinal temperature gradient: potential implications for a warmer future. Ecology Letters. 13 (6), 685-694. Wernberg T., Russell B.D., Thomsen M.S., Gurgel C.F.D., Bradshaw C.J., Poloczanska E.S., Connell S.D., 2011a. Seaweed communities in retreat from ocean warming. Current Biology. 21, 1828-1832. Wernberg T., Russell B.D., Moore P.J., Ling S.D., Smale D.A., Campbell A., Coleman M.A., Steinberg P.D., Kendrick G.A., Connell S.D., 2011b. Impacts of climate change in a global hotspot for temperate marine biodiversity and ocean warming. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 400 (1), 7-16. Wernberg T., Russell B.D., Bradshaw C.J.A., Gurgel C., Thomsen M.S., Poloczanska E.S., Connell S.D., 2014. Misconception about analysis of Australian seaweed collections. Phycologia. 53, 215-220. Witman J.D., 1987. Subtidal coexistence - storms, grazing, mutualism, and zonation of kelps and mussels. Ecological Monographs. 57, 167-187. Worm B., Chapman A.R.O., 1996. Interference competition among two seaweeds: Chondrus crispus strongly affects survival of Fucus evanescens recruits. Marine Ecology Progress Series. 145 (2, 3), 297-301. Worm B., Lotze H.K., 2006. Effects of eutrophication, grazing, and algal blooms on rocky shores. Limnology and Oceanography. 51 (1), 569-579. Worm B., Barbier E.B., Beaumont N., Duffy J.E., Folke C., Halpern B.S., Jackson J.B.C., Lotze H.K., Micheli F., Palumbi S.R., Sala E., Selkoe K.A., Stachowicz J.J., Watson R., 2006. Impacts of biodiversity loss on ocean ecosystem services. Science. 314 (5800), 787-790.

477

Yasumoto T., 1998. Fish poisoning due to toxins of microalgal origins in the Pacific. Toxicon. 36, 1515-1518. Yatsuya K., Nishigaki T., Douke A., Wada, Y., 2007. Seasonal changes in biomass of macrophytes stranded on Yoro Beach along a sargassacean forest in Wakasa Bay, Sea of Japan. Fisheries Science. 73, 609-614.

Zavodnik N., 1975. Effects of temperature and salinity variations on photosynthesis of some littoral seaweeds of the north Adriatic Sea. Botanica Marina. 18, 245-250. Zavodnik N., Iveša L., Travizi A., 2002. Note on re-colonisation by fucoid algae Cystoseira spp. and Fucus virsoides in the North Adriatic Sea. Acta Adriatica. 43 (1), 25-32. Zenetos A., Çinar M.E., Pancucci-Papadopoulou M.A., Harmelin J.G., Furnari G., Andaloro F., Bellou N., Streftaris N., Zibrowius H., 2005. Annotated list of marine alien species in the Mediterranean with records of the worst invasive species. Mediterranean Marine Science. 6 (2), 63-118. Zenetos A., Gofas S., Verlaque M., Cinar M.E., García Raso J.E., Bianchi C.N., Morri C., Azzurro E., Bilecenoglu M., Froglia C., Siokou S., Violanti D., Sfrison A., San Martín G., Giangrande A., Katağan T., Ramos-Esplá A., Mastrototaro F., Ocaña O., Zingone A., Gambi M.C., Streftaris N., 2010. Alien species in the Mediterranean Sea by 2010. A contribution to the application of European Union’s Marine Strategy Framework Directive (MSFD). Part I. Spatial distribution. Mediterranean Marine Science. 11 (2), 381-493. Zingone A., Siano R., D’Alelio D., Sarno D., 2006. Potentially toxic and harmful microalgae from coastal waters of the Campania region (Tyrrhenian Sea, Mediterranean Sea). Harmful Algae. 5, 321-337.

478