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UNIVERSIDADE ANHANGUERA - UNIDERP

THAIS FERNANDA SILVA GUIMARÃES

HETEROPTERA AQUÁTICOS E SEMI-AQUÁTICOS COMO INDICADORES DE QUALIDADE AMBIENTAL NA FAZENDA BAÍA GRANDE, PANTANAL DE MIRANDA-AQUIDAUANA, MATO GROSSO DO SUL

Dissertação apresentada a Universidade Anhanguera- Uniderp, como parte das exigências do Programa de Pós- Graduação em Meio Ambiente e Desenvolvimento Regional para a obtenção do título de Mestre.

CAMPO GRANDE - MS

2013 THAIS FERNANDA SILVA GUIMARÃES

HETEROPTERA AQUÁTICOS E SEMI-AQUÁTICOS COMO INDICADORES DE QUALIDADE AMBIENTAL NA FAZENDA BAÍA GRANDE, PANTANAL DE MIRANDA-AQUIDAUANA, MATO GROSSO DO SUL

Comitê de Orientação: Prof. Dr. Silvio Favero Profa. Dra. Mercedes Abid Mercante

CAMPO GRANDE - MS

2013

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP) Ficha catalográfica elaborada pela Biblioteca Anhanguera – Uniderp

G981h Guimarães, Thais Fernanda Silva. 80f. Heteroptera aquáticos e semi-aquáticos como indicadores de qualidade ambiental na fazenda Baía Grande, Pantanal de Miranda- Aquidauana, Mato Grosso do Sul. / Thais Fernanda Silva Guimarães. - - Campo Grande, 2013.

Dissertação (mestrado) – Universidade Anhanguera - Uniderp, 2013. “Orientação: Prof. Dr. Silvio Favero.”

1. Integridade ambiental 2. Insetos aquáticos 3. Hemiptera 4. Nepomorpha, 5. Percevejos aquáticos 6. Estrutura da comunidade 7. Heteroptera 8. Percevejos semi-aquáticos I. Título.

CDD 21.ed. 595.75

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Dedico este trabalho a minha família, pelo eixo de sustentação, pela base de educação para a minha formação como ser.

AGRADECIMENTOS

À Deus, por cada respirar, por sustentar-me em Tua presença e pela família abençoada que concedeste a mim. À minha avó Nely (in memoriam), por sua coragem e seu exemplo de caráter, por tudo de bom que me ensinaste. Fortaleza da família que trouxe ao mundo a margarida dentre um jardim florido. Eu te amo incondicionalmente! À minha mãe Magali, meu eixo, meu porto seguro. Agradeço-te por todos os leões que enfrentou durante a vida para que hoje eu aqui pudesse reconhecer, humildemente, que tudo que sou, é o reflexo de uma vida vivida com honra, trabalho e amor. Amo-te! À minha comadre Viviane pela eterna amizade e por simplesmente existir em minha vida. Estaremos juntas, sempre. Amo-te! Agradeço a minha família e aos amigos pela tolerância, companheirismo ao longo desta jornada. Ao Professor Doutor Silvio Favero, por todos os ensinamentos, pela dedicação e paciência ao longo de minha formação no âmbito da pesquisa. E a toda equipe do Laboratório de Entomologia: Cintia Conte, Carolina Pauliquevis e Carolinni Ferreira. Agradeço a amizade e a parceria ao longo destes anos. Vai deixar saudades! Obrigada! Ao Professor Doutor Alan Lane de Melo, muito obrigada por ter me ensinado a identificar os heterópteros aquáticos, enriquecendo ainda mais minha paixão por este incrível mundo e ampliando meus horizontes de possibilidades. Aos amigos do mestrado: Ana Américo, Ana Marques, Célia de Souza, Ednaldo dos Santos, Eiane Lima, Emerson Rodrigues, Fabiane Lima, Gisele Estrella, Karina Balejo, Karolinne Azambuja, Katiúcia Oliskovicz, Leonel Pinto, Luciana Ferreira, Pâmela Leal, Roberto Itsuo, Sabrina Piacentini, Sebastião Damásio, Wilmar Junior, obrigada pelos ótimos momentos que passamos juntos! Ao Professor Dr. Mauro Henrique Soares, pela presteza e disposição, deixo aqui meus mais sinceros agradecimentos pelo auxilio na elaboração dos mapas cartográficos. Aos companheiros de viagem à Fazenda Baía Grande, pelas prosas e risadas, agradeço por me auxiliarem neste trabalho. Agradeço também ao proprietário Alexandre Costa Marques por abrir as porteiras e pelo incentivo à pesquisa em sua fazenda. À Universidade Anhanguera-Uniderp, à PROPP e ao Projeto GIP pelo incentivo e pelo apoio financeiro para a realização deste projeto. A CAPES, pela bolsa de Mestrado que me concedeu.

E a todos aqueles que de alguma forma contribuíram para a elaboração deste trabalho.E a você que está lendo este trabalho, obrigada!

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“Tenho a impressão de ter sido uma criança brincando à beira-mar, divertindo-me em descobrir uma pedrinha mais lisa ou uma concha mais bonita que as outras, enquanto o imenso oceano continua misterioso diante dos meus olhos.” Sir Isaac Newton

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RESUMO GERAL

A preservação e conservação dos ambientes aquáticos são fatores primordiais para o desenvolvimento sustentável de uma região, uma vez que os recursos hídricos são responsáveis pelo equilíbrio de todos os ecossistemas. O conhecimento da fauna aquática é um dos principais fatores para o manejo e conservação dos ecossistemas aquáticos, assim, o objetivo deste trabalho é avaliar ambientes em diferentes graus de antropização, através da estrutura da comunidade de Gerromorpha e Nepomorpha na Fazenda Baía Grande, região do Pantanal de Miranda-Aquidauana, Miranda – Mato Grosso do Sul. Os heterópteros aquáticos foram coletados em quatro áreas: Baía Grande, Açude e Ilha e Córrego. Para tais coletas utilizou-se a rede D – que possui uma área de 600 cm2 e malha de 300 µm. Para compreender a estrutura da comunidade de heterópteros, utilizaram-se os seguintes parâmetros: Índice de Diversidade de Shannon (logn), Equitabilidade de Shannon, Riqueza por Rarefação e Análise Multivariada de Similaridade ANOSIM. No total, foram coletados 12428 heterópteros aquáticos. O estudo mostrou que os percevejos aquáticos em estádios ninfais e imaginais não são bons indicadores da qualidade do ambiente.

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO GERAL...... 01

CAPÍTULO 1 – REVISÃO DE LITERATURA...... 03

1. Pantanal...... 03

2. Ecossistemas Aquáticos...... 04

3. Bioindicadores e Insetos Aquáticos...... 05

4. Heteroptera aquáticos...... 08

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...... 10

CAPÍTULO 2 – AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE BIÓTICA POR MEIO DA ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE HETEROPTERA AQUÁTICOS E SEMI- AQUÁTICOS EM UMA REGIÃO DO PANTANAL DE MIRANDA-AQUIDAUANA, MATO GROSSO DO SUL (Normas de acordo com a Revista Biota Neotropica)...... 18

ABSTRACT...... 18

RESUMO...... 19

INTRODUÇÃO...... 20

MATERIAL E MÉTODOS...... 21

1. Área de Estudo...... 21

1.1. Baía Grande...... 23

1.2. Açude...... 24

1.3. Ilha...... 25

1.4. Córrego...... 26

2. Coleta e identificação do material...... 27

3. Caracterização física e química da água...... 28

4. Análise dos dados...... 28

5. Obtenção das imagens...... 28

5.1. Estimativa da área dos ambientes lênticos...... 28

5.2. Localização das áreas e Hierarquia fluvial...... 29

RESULTADOS E DISCUSSÃO...... 29

1. Fatores Abióticos...... 29

2. Abundância e Diversidade...... 30

3. Equitabilidade e Dominância...... 35

4. Riqueza de espécies...... 36

5. Similaridade...... 37

CONCLUSÃO...... 40

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...... 40

CAPÍTULO 3 – GERROMORPHA E NEPOMORPHA EM ESTÁDIOS NINFAIS: SAÚDE E INTEGRIDADE DE AMBIENTES AQUÁTICOS EM UMA REGIÃO DO PANTANAL DE MIRANDA-AQUIDAUANA, MATO GROSSO DO SUL (Normas de acordo com a Revista Brasileira de Biociências)...... 46

RESUMO...... 46

ABSTRACT...... 47

1. Introdução...... 48

2. Material e Métodos...... 49

2.1. Área de Estudo...... 49

2.1.a. Baía Grande...... 51

2.1.b. Açude ...... 51

2.1.c. Ilha...... 51

2.1.d. Córrego...... 51

2.2. Coleta e identificação do material...... 52

2.3. Caracterização física e química da água...... 53

2.4. Análise dos dados...... 53

2.5. Obtenção das imagens...... 53

2.5.1. Estimativa da área dos ambientes lênticos...... 53

2.5.2. Localização das áreas e Hierarquia fluvial...... 54

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO...... 54

3.1. Fatores Abióticos...... 54

3.2. Abundância e Diversidade...... 55

3.3. Equitabilidade e Dominância...... 59

3.4. Riqueza de espécies...... 59

3.5. Similaridade...... 60

4. CONCLUSÃO...... 64

5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...... 64

CONCLUSÃO GERAL...... 70

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INTRODUÇÃO GERAL

O uso de bioindicadores para obter um diagnóstico ambiental, para assim, tomar as medidas mitigadoras necessárias para a conservação do ecossistema estudado (BARBOZA et al., 2011). Alguns macroinvertebrados são considerados bons indicadores ambientais em ecossistemas aquáticos, sendo amplamente utilizados na formulação de índices bióticos (STRIEDER et al., 2006). Este grupo de organismos responde a estresses hidráulicos, orgânicos e tóxicos, que causam drásticas mudanças na biota aquática, levando a perda da diversidade do ecossistema e redução de espécies sensíveis, além da proliferação de espécies tolerantes (NESSIMIAN et al., 2008). A diversidade de macroinvertebrados aquáticos pode ser influenciada por diversos fatores, sendo alguns deles: disponibilidade de alimento (entradas de energia – alóctone/autóctone), fatores físico-químicos, localização geográfica, tipo de vegetação, alterações ambientais, entre outros. Quando se tem o conhecimento destes fatores, podem-se utilizar os macroinvertebrados ou um grupo específico para o monitoramento ambiental (GULLAN; CRANSTON, 2008; CORTEZZI et al., 2009). O crescimento populacional e as atividades decorrentes da urbanização implicam em mudanças nas comunidades biológicas, especialmente em ecossistemas aquáticos, onde qualquer variação que ocorra irá refletir na comunidade biológica (BARBOZA et al., 2011). Por exemplo, sedimentação a partir de desmatamentos, construção de estradas, retirada da mata ciliar, exploração intensa de recursos pesqueiros, introdução de espécies exóticas, remoção e destruição de hábitats, regulação de rios por meio da construção de represas e reservatórios, salinização, fontes de poluição industrial, urbana, agropecuária e mineração, são alguns dos principais impactos de origem antrópica que alteram os ecossistemas aquáticos (QUEIROZ et al., 2008). Segundo Cortezzi et al. (2009), em locais com modificações principalmente de origem antrópica, ocorre uma perda ou diminuição de táxons sensíveis e um aumento nos táxons tolerantes, o que pode acarretar na diminuição da diversidade, isto ocorre devido aos macroinvertebrados aquáticos utilizarem diferentes faixas dentro de um gradiente ambiental. Os Insecta, dentre os macroinvertebrados, constituem o grupo taxonômico mais utilizado em programas de biomonitoramento

(BAPTISTA, 2008). Os insetos bioindicadores são importantes ferramentas na avaliação da saúde e integridade ecológica de um ecossistema aquático, sendo utilizados para correlacionar a um determinado fator antrópico ou um fator natural com potencial impactante, comparando uma área impactada com áreas de referência por meio da estrutura e função de uma comunidade biológica (MOULTON, 1998; CALLISTO et al., 2010). Os organismos e comunidades que são expostos a algum poluente aquático (ou outra alteração) respondem pela modificação da composição faunística. Para isso, devem-se elencar previamente as substâncias a serem monitoradas, e este monitoramento deve ser contínuo para detectar poluentes que possam ser intermitentes (GULLAN; CRANSTON, 2008). Este trabalho teve por objetivo avaliar ambientes em diferentes graus de antropização por meio da estrutura da comunidade de Heteroptera aquáticos e semi-aquáticos (Gerromorpha e Nepomorpha) na Fazenda Baía Grande, região do Pantanal de Miranda-Aquidauana, município de Miranda – Mato Grosso do Sul.

CAPÍTULO 1 REVISÃO DE LITERATURA

1. Pantanal

O Pantanal é uma das maiores planícies de inundação periódica do mundo (SWARTZ, 2000). Além disso, apresenta uma das mais diversificadas reservas naturais, por isso é considerado um Patrimônio Natural pela UNESCO (ALHO; GONÇALVES, 2005). O fator ecológico que individualiza o Pantanal é o pulso de inundação (JUNK; SILVA, 1999), que se caracteriza pelo aumento da oferta de recursos, o que acarreta uma maior riqueza e biomassa nestas comunidades (POTT; POTT, 1997). Esta planície de inundação periódica varia entre fases terrestres e aquáticas e há dois tipos de áreas alagáveis no Pantanal: áreas de Cerrado inundáveis e planícies fluviais (BICUDO; BICUDO, 2004), sendo que a última compõe grande parte da sub-região do Miranda. Segundo Alho e Gonçalves (2005) no período de enchente as águas do planalto serão carreadas para a planície pantaneira, é devido à esta relação planalto-planície que o Pantanal exibe uma biodiversidade singular. No inicio do processo de inundação é frequente o fenômeno chamado “dequada”, na qual, a matéria orgânica vinda do planalto irá submergir e decompor. Esta decomposição irá diminuir o oxigênio dissolvido dos corpos d’água e aumentar os níveis de gás carbônico, e dependendo da intensidade deste fenômeno esta condição é limitante para as espécies aquáticas (CALHEIROS; HAMILTON, 1998; ALHO; GONÇALVES, 2005). De acordo com Pott (2007), a diversidade e a dinâmica temporal da vegetação do Pantanal estão diretamente relacionadas com os ciclos hidrológicos naturais sazonais. Com as atividades humanas, além da decorrência do manejo vegetacional como o pastejo e o fogo, pode-se observar consequências maiores como o assoreamento. Segundo Harris et al. (2005), as maiores e principais ameaças que o Pantanal vem sofrendo, que levam à quebra dos processos ecológicos e afetam gravemente a biodiversidade são: a perda de hábitat (principalmente pelo desmatamento), a caça, os projetos de desenvolvimento (Usina Hidrelétrica,

Pequena Central Hidrelétrica, entre outros), a introdução de espécies exóticas (em especial, as gramíneas) e a poluição de diversas formas.

2. Ecossistemas Aquáticos

Segundo Odum (2001), existem dois tipos de hábitats de água doce, denominados lênticos (de água estacionária – lago, lagoa, charco ou pântano) e lóticos (de água corrente – nascente, ribeiro ou rio), sendo que cada tipo de ambiente irá restringir os organismos que nele vivem. Os hábitats de água doce representam uma pequena parcela da superfície terrestre quando comparados com os ambientes terrestres e marinhos; entretanto, sua importância para o homem é muito maior. Por esta razão, o uso deste bem deve ser menos abusivo ou se tornará um fator limitante. O manejo da qualidade da água está diretamente relacionado à integridade biológica dos ecossistemas aquáticos, o qual envolve quatro aspectos principais: o estabelecimento de estratégias para o uso e manejo dos recursos hídricos, a identificação dos valores ambientais que devem ser protegidos, o estabelecimento de indicadores físico-químicos e biológicos e o desenvolvimento de um programa de monitoramento para assegurar a manutenção da qualidade da água e do meio ambiente (QUEIROZ et al., 2008). O programa de biomonitoramento considerado ideal é aquele que integra avaliações físico-químicas e biológicas, permitindo uma associação da caracterização dos ecossistemas aquáticos e do estudo da ecologia dos organismos bioindicadores da qualidade da água (CALLISTO et al., 2010). O biomonitoramento é a avaliação da qualidade biológica da água, a saúde e a integridade ecológica dos ecossistemas aquáticos uma vez que, a biota é a melhor relação da antropização com a água (BUSS; BORGES, 2008; OLIVEIRA et al., 2008). Os ecossistemas aquáticos têm sido alterados em diferentes escalas em consequência das atividades antrópicas, e os rios integram o que acontece nas áreas de entorno, considerando o uso e ocupação do solo. Segundo Callisto et al. (2010), dentre os impactos ambientais que os ecossistemas aquáticos vêm sofrendo, os principais tipos são: hidrológicos, salinidade, sedimentação e turbidez, anoxia, mudança da cobertura vegetal, contaminação por pesticidas e metais pesados.

Outro problema é a retirada da mata ciliar dos ecossistemas aquáticos, pois perdem as barreiras naturais que impedem o transporte de fertilizantes, herbicidas e sedimentos, gerando assoreamento dos corpos d’água (CALLISTO et al., 2010). Em função da desestruturação dos ecossistemas aquáticos poderá ocorrer uma queda acentuada da biodiversidade. Com isso, o melhor caminho para que se tenham informações sobre as consequências das alterações ambientais, principalmente as de origem antrópica, é o estudo das comunidades biológicas (CALLISTO et al., 2001).

3. Bioindicadores e Insetos Aquáticos

As alterações ambientais, especialmente, as de origem antrópica, causam danos diretos na integridade biótica dos ecossistemas. E, para monitorar os padrões de mudança na biodiversidade, utilizam-se espécies da entomofauna que atuam como bioindicadores da degradação ambiental (FAVERO et al., 2012). A entomofauna aquática constitui um dos mais importantes grupos encontrados em ecossistemas aquáticos; estão associados às plantas aquáticas e aos sedimentos e participam ativamente da ciclagem de nutrientes e do fluxo energético. São abundantes em ambientes dulcícolas, sendo considerados base de cadeias alimentares e importantes indicadores da qualidade do ambiente, devido a sua sensibilidade aos impactos ambientais (ROSENBERG; RESH, 1996). Certamente, o ecossistema aquático é mais restrito que o ambiente terrestre, sendo que a vida dos organismos aquáticos é mais vulnerável à atividade do homem. As relações interativas e os fatores ambientais são os principais responsáveis pela distribuição e composição da comunidade de insetos aquáticos nos corpos d’água (NIESSIMIAN et al., 2008). Além disso,a distribuição da entomofauna aquática é diretamente influenciada pela disponibilidade de alimentos e condições físicas e químicas da água (BISPO; OLIVEIRA, 1998). Com isso, a diversidade e a riqueza de insetos aquáticos em ambientes lênticos estão relacionadas, frequentemente, com a presença de macrófitas aquáticas (PEIRÓ; ALVES, 2006). De acordo com Vannote et al. (1980), esta associação entre as macrófitas aquáticas e o ambiente lêntico constitui um dos

principais fatores responsáveis pela disponibilidade de alimento e distribuição dos insetos aquáticos. Os macroinvertebrados, em especial os insetos aquáticos, utilizam as macrófitas aquáticas como abrigo e/ou fonte de alimento (WINTERBOURN; TOWNSED, 1991; HIGUTI et al., 1993; TRIVINHO-STRIXINO; STRIXINO, 1993; ADRIAN et al., 1994; UIEDA; GAJARDO, 1996; FAVERO; CONTE, 2003), além de compor um grupo de grande relevância ecológica em ambientes aquáticos, considerados elo entre os recursos basais na cadeia alimentar (CARVALHO; UIEDA, 2004). A entrada de nutrientes de origem alóctone nos ecossistemas aquáticos através da vegetação ripária contribui, ainda, para o fornecimento de alimento e abrigo para os insetos aquáticos (UIEDA; GAJARDO, 1996; KIKUCHI; UIEDA, 1998; GULLAN; CRANSTON, 2008). Os bioindicadores de qualidade de água são considerados importantes instrumentos para avaliar a saúde e a integridade ecológica do ecossistema aquático devido à comparação da qualidade da água e a diversidade biológica entre as áreas impactadas e as de referência (CALLISTO et al., 2010). Quando deveriam ser, também, utilizados para preservar e conservar a qualidade do ecossistema (BARBOUR et al., 1996; ROSENBERG; RESH, 1996; MOULTON, 1998; LYONS et al., 2000; DRAKE; PEREIRA, 2003; KLEMM et al., 2003; BÖHMER et al., 2004; MOYA et al., 2007; BAPTISTA et al., 2007; QUEIROZ et al., 2008). Segundo Moulton (1998), com relação ao estado e ao funcionamento de um ecossistema, a integridade está relacionada ao grau de similaridade dos componentes frente ao ecossistema intocado, já a saúde se refere ao estado e o funcionamento desejável. Em outras palavras: saúde define-se ao desejado estado de ecossistemas modificados antropicamente e integridade refere-se ao grau em que um ecossistema ou comunidade varia do original, em condições não impactadas. Os bioindicadores são comunidades, grupos de espécies ou espécies que de acordo com a sua presença ou ausência, quantidade e distribuição, irão indicar o grau de preservação do ecossistema em questão. Dentre os bioindicadores, os mais utilizados são aqueles capazes de diferenciar entre causas naturais ou estresses de origem antrópica, sendo estes de fontes pontuais ou difusas (CALLISTO; GONÇALVES, 2002).

Os insetos aquáticos têm sido amplamente utilizados como bioindicadores de qualidade de água, saúde e integridade de ecossistemas aquáticos, por apresentarem as seguintes características (ROSENBERG; RESH, 1993; WARD et al., 1995; ROSENBERG; RESH, 1996; REECE; RICHARDSON, 1999; CALLISTO et al., 2001; GOULART; CALLISTO, 2003; MORENO; CALLISTO, 2004; HELLAWELL, 1986 apud MOURA-SILVA et al., 2008):  Facilidade de coleta com equipamentos de baixo custo;  Serem cosmopolitas e abundantes;  Possuírem geralmente grande tamanho de corpo;  A maioria possuir características ecológicas bem conhecidas;  Viabilidade de utilização em estudos laboratoriais;  Possuir mobilidade restrita;  Ciclo de vida relativamente longo;  Baixa variabilidade genética e ecológica;  Vantagem de caracterizar a qualidade das águas não apenas no instante da coleta, permitindo avaliar os efeitos de poluentes;  Participar ativamente da ciclagem de nutrientes, das cadeias alimentares e de detritos.

Segundo Queiroz et al. (2008), grandes concentrações de substâncias tóxicas têm sido carreadas para os corpos d’água em consequência das atividades agrícolas, o que tem afetado a integridade dos ecossistemas aquáticos. Esta contaminação determina diferentes níveis de tolerância entre as espécies que são utilizadas, a partir daí, como indicadores biológicos. Melo e Hepp (2008) afirmam sobre a relação entre a sensibilidade de uma espécie a determinado fator de acordo com a sua abundância num local preservado ou se ela é rara em um local impactado, seguindo o mesmo raciocínio para espécies tolerantes. Com relação aos níveis de tolerância, os macroinvertebrados sofrem influências diferentes quanto à degradação ambiental, sendo alguns encontrados em ambientes íntegros, sendo considerados sensíveis ou intolerantes, e outras espécies tolerantes e outros resistentes (CALLISTO et al., 2001; GOULART; CALLISTO, 2003).

4. Heteroptera aquáticos

Das quase 5000 espécies de Heteroptera que habitam os ecossistemas aquáticos, aproximadamente 1500 espécies de heterópteros existem na América do Sul, sendo 500 conhecidas no Brasil (POLHEMUS; POLHEMUS, 2008; FROEHLICH, 1999; HECKMAN, 2011; MOREIRA et al., 2011; MOREIRA; CAMPOS, 2012). No Brasil há uma série de levantamentos existentes sobre Hemiptera, sendo poucos para a região pantaneira. Segundo Costa et al. (2006), a ordem apresenta de 8 a 10% do total de insetos catalogados. No estado de Minas Gerais foram registradas 160 espécies (NIESER; MELO, 1997) e na Amazônia Central, cerca de 60 espécies (PEREIRA et al., 2007; PEREIRA; MELO, 2007). Os Hemiptera são considerados a maior ordem de insetos com metamorfose incompleta (TRIPLEHORN; JOHNSON, 2011). Presentemente, a ordem se divide em três subordens: Heteroptera, Auchenorrhyncha e Sternorrhyncha, sendo que as duas últimas pertenciam à ordem Homoptera (COSTA et al., 2006; TRIPLEHORN; JOHNSON, 2011). A subordem Heteroptera possui como característica principal a presença de hemiélitros – asa anterior modificada com base rígida, coriáceas, e parte distal membranosa (NIESER; MELO, 1997; TRIPLEHORN; JOHNSON, 2011). A principal e mais uniforme característica desta ordem é o seu aparelho bucal do tipo sugador labial (NIESER; MELO, 1997; TRIPLEHORN; JOHNSON, 2011). Os heterópteros constituem um amplo grupo de insetos aquáticos e são de grande interesse para o conhecimento da estrutura da comunidade, atuando como bioindicadores da saúde e da integridade de ecossistema aquáticos continentais. Conhecidos como percevejos aquáticos, desempenham um importante papel em ecossistemas dulcícolas, ocupando os mais diferentes hábitats (TRIPLEHORN; JOHNSON, 2011). Grande parte dos heterópteros é constituída de espécies terrestres, porém há representantes muito bem adaptados à vida aquática e semi-aquática, incluindo os que exploram a tensão superficial ou epineuston (FROEHLICH, 1999; COSTA et al., 2006). Os heterópteros são considerados excelentes predadores (PEREIRA; MELO, 2007). Os insetos aquáticos, de acordo com a classificação de grupos funcionais de

alimentação de Cummins e Merritt (1996), estão agrupados em cinco guildas funcionais: coletores (divididos em filtradores – material em suspensão – e os que se alimentam de material depositado no fundo), raspadores, predadores, fragmentadores e parasitas. Segundo Marques et al. (1999), os Heteroptera são considerados predadores, com exceção dos Corixidae que são principalmente coletores, alimentando-se principalmente de detritos. Os heterópteros aquáticos requerem hábitats específicos, sendo vulneráveis à perda de integridade física dos sistemas aquáticos, com sua diversidade se correlacionando com a integridade física do ambiente, o que faz com que possam ser utilizados como bioindicadores (DIAS-SILVA et al., 2010). Dentre os bioindicadores, os heterópteros se encontram dos critérios descritos por Beeby (2001) para uma espécie sentinela (acumulador). Espécies consideradas sentinelas refletem as perturbações no meio ambiente, servem para prever ameaças e indicar os níveis de degradação do ecossistema (McGEOCH, 1998). Segundo Moreno e Callisto (2004), os representantes da família Gerridae (Hemiptera) têm sido utilizados com bioindicadores de qualidade de água associados a ecossistemas naturais e alterados, mas não a ecossistemas impactados.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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CAPÍTULO 2

Avaliação da integridade biótica por meio da estrutura da comunidade de Heteroptera aquáticos e semi-aquáticos em uma região do Pantanal de Miranda-Aquidauana, Mato Grosso do Sul

ABSTRACT

This study aimed to determine the taxonomic composition of aquatic Heteroptera at the farm Baía Grande, located in the Pantanal region of Miranda-Aquidauana, in the town of Miranda - Mato Grosso do Sul State. The study was conducted in two types of ecosystems: lentic (Lake, Dam Reservoir and Dam Pool) and lotic. The heteropterofauna associated with water and shoreline vegetation was collected with a D net (mesh of 300 µm), and in each sampling unit there were three bids D net. We analyzed the wealth of genera, absolute and relative abundance of heteropterans found, the Shannon Diversity (logn), Equitability Shannon, Wealth by Rarefaction and Multivariate Analysis ANOSIM and SIMPER Analysis of Dissimilarity. We identified 3118 adults specimens of Nepomorpha and Gerromorpha distributed in 11 families and 40 species. It can be concluded that the environments and dam called Dam Pool had higher abundance compared to Stream and a Lake, and these two natural environments, the real richness does not relate to the one observed. The community of Heteroptera cannot be considered a good indicator of environmental integrity.

KEYWORDS: Environmental Integrity, Aquatic insects, Hemiptera, Nepomorpha, Gerromorpha, true bugs.

RESUMO

Este trabalho teve por objetivo determinar a composição taxonômica de Heteroptera em ambientes aquáticos na Fazenda Baía Grande, situada na região do Pantanal de Miranda-Aquidauana, no município de Miranda – Mato Grosso do Sul. O estudo foi realizado em dois tipos de ecossistemas: lêntico (Baía Grande, Açude e Ilha) e lótico. A heteropterofauna associada ao filme d’água e à vegetação marginal foi coletada com rede D, com malha de 300 µm, sendo que em cada unidade amostral foram efetivados três lances de rede D. Foi analisada a riqueza de gêneros, abundância absoluta e relativa dos heterópteros encontrados, a Diversidade de

Shannon (logn), Equitabilidade de Shannon, Riqueza por Rarefação, Análise Multivariada ANOSIM e Análise de Dissimilaridade SIMPER. Foram identificados 3118 heterópteros adultos pertencentes às infraordens Nepomorpha e Gerromorpha, distribuídos em 11 famílias e 40 espécies. Pode-se concluir que os ambientes denominados Açude e Ilha apresentaram maior abundância quando comparada ao Córrego e a Baía Grande, sendo que nestes dois ambientes de origem natural a riqueza real não condiz com a riqueza observada. A comunidade de espécies de Heteroptera não pode ser considerada um bom indicador da integridade ambiental.

PALAVRAS-CHAVE: Integridade ambiental, insetos aquáticos, Hemiptera, Nepomorpha, Gerromorpha, percevejos aquáticos.

INTRODUÇÃO

As degradações ambientais causam diversos efeitos na estrutura da comunidade, fazendo com que as espécies sensíveis tornem-se mais ou menos abundantes ou desaparecendo na presença de perturbações (Dias-Silva et al. 2010). Estas alterações resultam na mudança do ambiente físico, hidrologia e qualidade da água nos ecossistemas límnicos (Nessimian et al. 2008). Por esta razão, para se avaliar a qualidade da água e o nível de preservação do ecossistema, seria ideal que se estudasse a resposta de toda comunidade aquática a um determinado estresse ambiental. Como na prática isto é impossível, a maioria dos pesquisadores enfoca apenas um setor do ecossistema, como o perifíton, o plâncton, os macroinvertebrados ou os peixes (Silveira 2004). Todo corpo d’água continental possui uma comunidade biológica e neste contexto, os insetos aquáticos constituem um grupo bem distribuído (Merritt & Cummins 1996). Uma ordem de insetos abundante em ecossistemas límnicos é a Heteroptera, sendo amplamente distribuída em ambientes em diferentes estados de conservação (Neri et al. 2005, Naranjo et al. 2010). É um grupo composto de espécies terrestres com algumas espécies adaptadas a vida aquática e semi-aquática, sendo considerados excelentes predadores (Pereira & Melo 2007). Os indivíduos deste grupo apresentam especializações morfológicas para explorar determinados microhabitats (Polhemus & Polhemus 2008) e possuem a capacidade de responder rapidamente às perturbações ambientais, sendo elas de origem antrópica ou natural (Souza et al. 2006). Este grupo é estudado em todo o mundo, por ser um grupo com ampla distribuição (Nieser & Melo 1997, Polhemus & Polhemus 2008). Em escala mundial, estudos recentes na Indonésia (Nieser & Chen 1999), na Colômbia (Morales- Castaño & Molano-Rendón 2008), na Grécia (Karaouzas & Gritzalis 2006), na Romênia (Berchi et al. 2011) e em Cuba (Naranjo et al. 2010) tem expandido o conhecimento da fauna aquática e semi-aquática de Heteroptera. O estado de Minas Gerais é uma das principais regiões no Brasil, em termos de registros da fauna e ecologia dos heterópteros aquáticos (Nieser & Pelli 1994, Nieser & Melo 1997, Nieser et al. 1997, Nieser & Melo 1999, Nieser et al. 1999,

Nieser & Polhemus 1999, Vianna & Melo 2003, Melo & Nieser 2004, Souza et al. 2006, Moreira & Ribeiro 2009, Moreira et al. 2010). Este trabalho teve por objetivo avaliar a integridade biótica de ambientes aquáticos através da estrutura da comunidade de Heteroptera (Gerromorpha e Nepomorpha) da Fazenda Baía Grande, situada no Pantanal de Miranda- Aquidauana, no município de Miranda – Mato Grosso do Sul.

MATERIAL E MÉTODOS

1. Área de Estudo

A área de estudo está localizada no município de Miranda, Mato Grosso do Sul, em uma propriedade denominada Fazenda Baía Grande, situada na região do Pantanal Miranda-Aquidauana, descrita em Mercante et al. (2012). A propriedade está distante 220 km de Campo Grande, com área aproximada de 1800 hectares, possuindo como atividade econômica principal a pecuária, além do turismo rural. No local foram marcadas quatro áreas (Figura 1) para a coleta dos heterópteros aquáticos: três em ecossistema lênticos, denominados Baía Grande, Açude e Ilha, e uma em ecossistema lótico, denominada como Córrego.

56º22’46” 58ºw 57ºw 56ºw 55ºw 20º19’36” N 16ºS

17ºS

18ºS

19ºS

20ºS

21ºS

56º11’32” 0 3 6 20º27’32” 0 100 22ºS Km Km

56º23’33” 20º23´18”

Área de Coletas

Limites da Bacia Hidrográfica

Rio Miranda

Canal de 1ª Ordem

Canal de 2ª Ordem

Canal de 3ª Ordem

Canal de 4ª Ordem

Laboratório de Geoprocessamento LABGEO Universidade Anhanguera-Uniderp

Org.: GUIMARÃES, T.F.S. e SILVA, M.H.S. Fonte: Zani (2008) e Imagem Google Earth - Spot, 2012

0 650 1.300 M 20º25’32” 56º19’39”

Figura 1. Localização da área de estudo na Fazenda Baía Grande e hierarquia fluvial do córrego, Pantanal de Miranda-Aquidauana, Mato Grosso do Sul.

1.1. Baía Grande

Este ambiente lêntico (20° 24’ 33.1’’ S 56° 22’ 51.4’’ W) de origem natural (Figura 2) apresenta comunicação com o Rio Miranda e com os campos alagáveis durante o período de cheia, que se inicia no mês de novembro. A Baía Grande 278.029,76 m² de área, devido a esta extensão as coletas foram realizadas às margens da baía com por meio de um barco. Possui vegetação ripária de grande densidade, em processo de sucessão ecológica, devido à retirada seletiva de madeira. Constata-se a presença de espécies vegetais de porte arbóreo, como o pau-de-novato (Triplaris sp. Loefl., 1758), ingá (Inga uraguensis Hook. & Arn., 1833), cambará (Vochysia divergens Pohl, 1831), piúva (Tabebuia sp. Gomes ex DC., 1838), figueira (Ficus sp. L., 1753), acácia (Acacia sp. Mill., 1754), algarobeira (Prosopis sp. L., 1767), pimenteira (Licania parvifolia Huber, 1909). Pode-se ainda, observar espécies de arbustos como Mimosa sp. L., 1753, Piper sp. L., 1753, Polygala sp. L., 1753 e Coccoloba sp.P. Browne, 1756, além da presença de espécies de trepadeiras como Passiflora sp. L., 1753. As plantas aquáticas encontradas neste ambiente formam bancos mistos, com uma ampla diversidade, sendo elas: orelha-de-onça (Salvinia auriculata Aubl., 1775), alface d’água (Pistia stratiotes L., 1753), aguapé (Eichhornia azurea (Sw.) Kunth, 1843), chapéu-de-couro (Echinodorus sp. Rich. & Engelm. ex A. Gray, 1848), erva-de-bicho (Polygonum acuminatum Kunth, 1817) e orelha-de-veado (Pontederia sp. L., 1753) além de espécimes do gênero Azolla Lam., 1783.

Figura 2. Baia Grande, ambiente lêntico de origem natural localizado na Fazenda Baía Grande, no município de Miranda, Mato Grosso do Sul (Foto: Alexandre Costa Marques 2011).

1.2. Açude

É um açude (Figura 3) de origem artificial (20° 24’ 13’’ S 56° 21’ 30’’ W) que sofre influência direta da pecuária local, servindo de bebedouro para o gado. Este açude possui uma área de 81.956,89 m² e apresenta uma vegetação ripária secundária e em baixa densidade, destacando-se as seguintes espécies arbóreas: louro (Cordia glabrata (Mart.) A. DC., 1845), acuri (Scheelea phalerata (Mart. ex Spreng.) Burret, 1929) e espécimes de Myrtaceae, cercando parcialmente o local. Esta área não apresenta comunicação com os campos alagáveis no período de cheia e possui um banco de macrófitas composto predominantemente por orelha-de-onça (S. auriculata Aubl., 1775), alface d’água (P. stratiotes L., 1753), aguapé (E. azurea (Sw.) Kunth, 1843) e trevo-de-quatro-folhas (Marsilea quadrifolia L., 1753).

Figura 3. Ambiente lêntico denominado Açude, Fazenda Baía Grande, Miranda – MS (Foto: Thaís Fernanda Silva Guimarães 2012).

1.3. Ilha

O local denominado “Ilha” (Figura 4) é um ambiente lêntico artificial com 13.653.39 m² de área (20° 24’ 26’’ S 56° 20’ 37.9’’ W), distante cerca de 100 metros da sede da fazenda e quase não possui vegetação nativa no entorno. Este ambiente não está em contato com as áreas alagáveis, e o banco de macrófitas observado é constituído basicamente das seguintes espécies: aguapé (E.azurea (Sw.) Kunth, 1843), orelha-de-onça (S. auriculata Aubl., 1775) e orelha-de-veado (Pontederia sp. L., 1753).

Neste ambiente lêntico pode ser observada uma fisionomia aberta e vegetação escassa, com poucas espécies arbóreas observadas, tais como: figueira (Ficus sp. L., 1753), goiabeira (Psidium guajava L., 1753) e uma espécie invasora da família Fabaceae não identificada.

Figura 4. Ambiente lêntico bastante antropizado denominado Ilha, na Fazenda Baía Grande, Miranda – MS (Foto: Thaís Fernanda Silva Guimarães 2012).

1.4. Córrego

O córrego (coordenadas 20° 23’ 40.1’’ S 56° 20’ 46.4’’ W) que segundo a classificação de Strahler (Cristofoletti 1980) sobre hierarquia fluvial, constitui um canal de 4ª ordem (Figura 1, Figura 5). Apresenta comunicação com as áreas inundáveis, o que em grande parte do ano gera uma baixa vazão deste ambiente, considerado como semi-lótico (Carvalho & Niessimian 1998 apud Da-Silva et al. 2010). Este ecossistema foi considerado o controle, por constituir a condição de referência mais próxima do natural, pois não existe um ecossistema pristino na região estudada. Sendo o córrego a área onde a pressão antropogênica é baixa, e atualmente nula, pode não alterar a organização da comunidade estudada.

Figura 5. Córrego, ambiente semi-lótico considerado controle, inserido na Fazenda Baía Grande, Miranda – MS.

A vegetação local possui dossel coberto formando uma mata de galeria que é composta por espécies pioneiras, destacando-se: embaúba (Cecropia sp. Loefl., 1758), canafístula (Cassia grandis L. f., 1781), piúva (Tabebuia sp. Gomes ex DC., 1838), figueira (Ficus sp. L., 1753), acuri (S. phalerata (Mart. ex Spreng.) Burret, 1929), pau-de-novato (Triplaris sp. Loefl., 1758), cambará (V. divergens Pohl, 1831), Albizia sp. Durazz., 1772, Trichilia sp. P. Browne, 1756, Fagara sp. L., 1759. Observa-se ainda, a presença de espécies de trepadeiras – como a do gênero Aristolochia sp. L., 1753, além de capim navalha (Hypolytrum sp. Pers., 1805) e espécimes de Piper sp. L., 1753. Nota-se a ausência de macrófitas.

2. Coleta e identificação do material

Nos três ambientes lênticos foram demarcadas oito unidades amostrais equidistantes; no córrego foi selecionado um trecho de 30 metros, divido em três subseções. Em cada unidade amostral foram realizados três lances de rede D, com uma área de 600 cm2 e malha de 300 µm. A entomofauna aquática visada estava

28 associada ao filme d’água e à vegetação marginal, conforme o método descrito em Merritt et al. (1996) e Bicudo & Bicudo (2004). Em campo, o material foi acondicionado em sacos plásticos, devidamente vedados e identificados e fixado/conservado em álcool 80%. Em seguida foram levados ao Laboratório de Pesquisa em Entomologia da Universidade Anhanguera- Uniderp para devida triagem por meio de uma caixa transiluminada. A identificação e contagem dos heterópteros foram realizadas por meio de um estereomicroscópio, com o auxílio de literatura especializada (Merritt & Cummins 1996, Nieser & Melo 1997, Heckman 2011, Triplehorn & Johnson 2011) para determinação à nível de família e espécie.

3. Caracterização física e química da água

Foram realizadas em cada unidade amostral nos pontos de coleta, avaliações dos parâmetros físicos e químicos da água, tais como: temperatura da água, pH, condutividade elétrica, oxigênio dissolvido e transparência da água, além da luminosidade, da temperatura e umidade relativa do ar. Para tais avaliações foram utilizados os seguintes materiais, respectivamente: termômetro, pHmetro, condutivímetro, oxímetro, disco de secchi, luxímetro e termohigrômetro.

4. Análise dos dados

As análises foram feitas por meio do software Past, para cada ambiente, utilizando-se os seguintes parâmetros: Índice de Diversidade de Shannon (logn), Equitabilidade de Shannon, Riqueza por Rarefação, Análise Multivariada de Similaridade ANOSIM e Análise de Dissimilaridade SIMPER (Krebs 1989, Hammer et al. 2001, Melo & Hepp 2008).

5. Obtenção das imagens

5.1. Estimativa da área dos ambientes lênticos

Para a obtenção das imagens da área com os ambientes lênticos estudados utilizou-se o software Ge-PATH 1.4.6..O Ge-PATH 1.4.6. é um programa auxiliar do Google Earth® utilizado no cálculo da área de superfície (Sgrillo 2006). Os cálculos de áreas grandes são realizados através de um único algoritmo (polígonos

29 esféricos) e as pequenas áreas a partir da conversão das coordenadas para o sistema UTM. O erro de cálculo da área é de (±1%), isto se deve à localização dos polígonos (marcadores) no Google Earth®, quanto mais precisa a marcação, menor o erro.

5.2. Localização das áreas e Hierarquia fluvial

Para a localização das áreas de estudo e a hierarquia fluvial do Córrego foram utilizados os softwares: Google Earth® para a determinação das áreas via imagens de satélites, CorelDRAW® Graphics Suite 12.0 para edição das imagens e elaboração do mapa.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

No período que compreendeu os meses de agosto de 2011 à janeiro de 2012 foram identificados 3118 heterópteros adultos pertencentes às infraordens Nepomorpha e Gerromorpha, distribuídos em 11 famílias e 40 espécies.

1. Fatores Abióticos

As características físicas e químicas da água nos ambientes de coleta não são significativamente diferentes (Tabela 1). Resultado semelhante foi observado no Pantanal do Negro no trabalho de Oliveira et al. (2006). Exceto com relação à condutividade elétrica e o oxigênio dissolvido da Ilha, que apresentaram diferença com relação aos outros ambientes. Isto comprova que este ambiente não sofre despejo direto de efluentes domésticos, devido à alta taxa de oxigênio dissolvido e o baixo valor de condutividade.

Tabela 1. Média dos fatores abióticos nos ambientes de coleta, Fazenda Baía Grande, Pantanal de Miranda-Aquidauana. BAÍA VARIÁVEIS AÇUDE ILHA CÓRREGO GRANDE Tágua⁰C 34,8 30,3 33,4 25,9 Cond.µS.cm-1 145,8 201,4 74,7 256,4 OD mg.L-1 11,3 7,0 16,8 9,6 pH 7,7 7,9 7,9 8,1 Transparência Secchi 17,6 33,2 18,1 26,6 (cm)

Tar⁰C 35,0 37,0 34,7 32,1 UR (%) 42,7 47,4 46 61,8 Luminosidade (x100 473,5 647,7 345,2 11,3 lux)

2. Abundância e Diversidade

Os ambientes lênticos de origem artificial, Ilha e Açude, por não apresentar comunicação com as áreas alagáveis e com os ambientes lóticos do entorno, tornam-se únicos e com comunidades próprias. Com isso, os heterópteros aquáticos acabam encontrando ambiente adequado para se multiplicam rapidamente, no qual existe pouca competitividade. A maior abundância e riqueza foram encontradas nestes ambientes (Tabela 2), compreendendo 9 famílias e 21 espécies, com total de 2483 indivíduos para Ilha, e para o Açude, 10 famílias e 26 espécies com 428 heterópteros adultos, totalizando 2911 espécimes nos dois ambientes. Já o córrego apresentou uma menor abundância e riqueza, com 7 famílias e 13 espécies, totalizando 94 heterópteros. Na Baía Grande foram identificados 113 heterópteros, distribuídos em 9 familias e 19 espécies.

Tabela 2. Abundância de heterópteros aquáticos encontrados nos ambientes lênticos e lótico no Pantanal de Miranda-Aquidauana, Mato Grosso do Sul. BAÍA FAMÍLIA ESPÉCIE ILHA AÇUDE CÓRREGO GRANDE NEPOMORPHA Popov, 1971 BELOSTOMATIDAE Belostoma cf. candidulum Montandon 0 1 0 0 Belostoma dilatatum Dufour 0 0 0 1

Belostoma discretum Montandon 0 1 0 0

Belostoma foveolatum Mayr 0 0 1 0

Belostoma micantulum Stål 3 9 14 1

Belostoma sp.1 0 0 0 2

CORIXIDAE Heterocorixa chapadiensis Hungerford 1 0 0 0 Sigara chrostowskii Jaczewski 1 0 0 0

MICRONECTIDAE Tenagobia incerta Lundblad 44 103 2 0 Tenagobia schadei Lundblad 31 0 0 0

NAUCORIDAE Pelocoris binotulatus Stål 0 0 3 0 Pelocoris bipunctulus Herrich-Schäffer 3 1 1 0

Pelocoris politus Montadon 0 1 0 0

Pelocoris procurrens White 1 8 18 0

Pelocoris subflavus Montadon 0 31 1 0

NEPIDAE Ranatra heydeni Montandon 1 19 0 1 Ranatra horvathi Montandon 0 0 1 0

NOTONECTIDAE Buenoa amnigenus White 1554 70 0 1 Buenoa antigone Kirkaldy 0 2 0 0

Buenoa konta Nieser & Pelli 11 0 0 0

Buenoa salutis Kirkaldy 14 5 0 0

Martarega uruguayensis Berg 220 1 0 0

Notonecta disturbata Hungerford 1 1 0 0

PLEIDAE Neoplea semipicta Horváth 353 16 18 1 Neoplea maculosa Berg 2 3 0 1

GERROMORPHA Popov, 1971 GERRIDAE Cylindrostethus palmaris Drake & Harris 0 0 0 10 Limnogonus aduncus Drake & Harris 0 0 1 0

Limnogonus profugus Drake & Harris 0 0 3 0

Neogerris lotus White 0 1 0 4

Neogerris lubricus White 6 2 0 3

Rheumatobates crassifemur crassifemur Esaki 10 49 7 0

Rheumatobates bonariensis Berg 34 49 32 1

HEBRIDAE Lipogomphus lacuniferus Berg 0 0 5 0 HYDROMETRIDAE Hydrometra argentina Berg 0 2 0 0 MESOVELIIDAE Mesovelia amoena Ulher 0 1 0 1 Mesovelia mulsanti White 5 23 1 2

Cont.

Cont. BAÍA FAMÍLIA ESPÉCIE ILHA AÇUDE CÓRREGO GRANDE VELIIDAE Microvelia pulchella Westwood 187 29 4 66 Steinovelia virgata White 0 0 1 0

TOTAL 2483 428 113 94

Os heterópteros aquáticos são comumente estudados em escala mundial, e há uma série de levantamentos no Brasil, porém existem poucos estudos na região pantaneira. Bervian et al. (2006) estudaram os heterópteros associados à Salvinia auriculata em três ambientes lênticos no Pantanal do Negro, e coletaram 64 espécimes pertencentes a 8 famílias, sendo Hebridae a mais abundante, com 28 indivíduos (44%). Apesar dos três ambientes lênticos apresentarem espécimes desta macrófita, apenas na Baía Grande que foram coletadas as espécies de Hebridae. Isto devido a visível abundância da espécie Salvinia auriculata na Baía Grande, na qual as espécies de Hebridae utilizam como abrigo. A área denominada Baía Grande possui, dentre os ambientes estudados, a maior diversidade observada de macrófitas aquáticas, com 7 espécies, o que explica sua alta diversidade de heterópteros, com H’ = 2,288 nit. indivíduo-1, ficando atrás apenas do Açude (Tabela 3). Peiró & Alves (2006) afirmam que onde há maior diversidade de macrófitas nas margens haverá, por consequência, um aumento da diversidade biótica, principalmente a fauna fitófila. Com isso, ocorrerá um aumento no nível de nutrientes de origem autóctone.

Tabela 3. Índices de diversidade em cada ambiente estudado no Pantanal de Miranda-Aquidauana. BAÍA ÍNDICES ILHA AÇUDE CÓRREGO GRANDE S 21 26 19 13 N 2483 428 113 94 D 0,4263 0,1271 0,1476 0,5088 H 1,306 2,388 2,288 1,233 J 0,4291 0,733 0,7771 0,4808 (S) Espécies, (N) Indivíduos, (D) Dominância, (H) Índice de Diversidade de Shannon e (J) Índice de Equitabilidade ou Igualdade de Shannon.

Já, Souza et al. (2007) em coletas em um corixo e uma baía na sub-região do Pantanal do Negro, coletaram 659 heterópteros, distribuídos em 12 famílias, sendo a família Corixidae a mais abundante, com 42,65% do total de indivíduos. Segundo Nieser & Melo (1997) os corixídeos dos gêneros Heterocorixa e Sigara preferem vegetação mais densa, porém estes dois gêneros só foram encontrados na Ilha – ambiente degradado e com pouca, ou nenhuma, vegetação nativa. Em contrapartida nenhum exemplar da família Micronectidae foi encontrado no Córrego, mesmo o gênero Tenagobia mais generalista, podendo ser encontrado até em locais sem vegetação (Nieser & Melo 1997). Assim mesmo, Dias-Silva (2010) considera a espécie Tenagobia incerta (Lundblad, 1928) indicador de ambientes mais preservados. O que não condiz com os resultados deste estudo, já que esta espécie não teve representatividade em ambientes mais conservados, como a Baía Grande e o Córrego. O que pode explicar este fato, é que estes percevejos são encontrados em ambientes mais rasos (Nieser & Melo 1997), como é o caso do Açude e da Ilha, sendo encontrados 34 exemplares de T. incerta na Ilha e 76 indivíduos no Açude. Dias-Silva et al. (2010) sugerem que as perturbações antrópicas interferem nas comunidades de insetos aquáticos, sendo que alterações em zonas ribeirinhas pode levar a mudanças significativas na composição de Heteroptera. Por isso, onde há maior zona ripária no entorno do ecossistema aquático, haverá maior acúmulo de nutrientes de origem alóctone (externo) e assim, maior diversidade e abundância (Goulart et al. 2002). Com a retirada da vegetação para a atividade pecuária, diminui essa entrada de nutrientes de origem alóctone. Com esta retirada perdem-se barreiras naturais que impedem o transporte de fertilizantes, herbicidas e sedimentos, carreando estes sedimentos e gerando assoreamento dos corpos d’água (Callisto et al. 2010). O aumento da atividade agrícola na região pantaneira, associado à perda da cobertura vegetal, vem resultando na degradação dos ecossistemas aquáticos. Porém a pecuária intensiva na região de estudo é considerada um impacto menos perturbador, com relação às alterações químicas da água, o que reflete na composição da biota. Isto se deve ao fato de que as pastagens não utilizam, normalmente, adubação ou aplicações de pesticidas (Ferreira & Casatti 2006).

A principal atividade econômica da Fazenda Baía Grande é a pecuária e o ambiente que sofre influência direta desta atividade é a Ilha, que apresenta a maior abundância absoluta dentre os outros ambientes (Figura 6), porém uma baixa diversidade (H’ = 1,233 nit. indivíduo-1), reflexo direto da escassez de vegetação nativa.

Figura 6. Abundância absoluta de heterópteros aquáticos adultos nos períodos de cheia e seca no Pantanal de Miranda-Aquidauana.

No mês de outubro houve um aumento na abundância de indivíduos na Ilha, isto se deve, provavelmente, pelo início do período chuvoso da região. Neste período, segundo Alho & Gonçalves (2005), as águas do planalto irão carrear os nutrientes para a planície, e estes sedimentos retidos nas planícies alagadas possuem um importante papel para o funcionamento do ecossistema, aumentando a produtividade primária desses ambientes. A abundância de insetos aquáticos está relacionada com período de cheia da região pantaneira (Silva et al. 2011). Neste período, a oferta de recursos alimentares é maior, devido à entrada alóctone através da inundação e um aumento autóctone por meio da decomposição da matéria orgânica (Junk & Silva 1999).

O Córrego apresentou a menor diversidade com relação ao Índice de Diversidade de Shannon, com H’= 1,233 nit. indivíduo-1. A Baía Grande e o Açude apresentaram, respectivamente: H’= 2,288 nit. indivíduo-1 e H’= 2,388 nit. indivíduo-1. A família que apresentou a maior diversidade observada de espécies, em todos os ambientes estudados, foi Gerridae com 7 exemplares. E o ambiente que apresentou maior abundância de indivíduos desta família foi o Açude com 101 heterópteros (47,6%) do total de 212 gerrídeos nos ambientes amostrados. Segundo Nieser & Melo (1997), dentre os gerrídeos, as espécies do gênero Limnogonus e Neogerris são comumente encontradas em regiões tropicais e em ambiente lênticos, já os Brachymetra preferem locais sombreados. Cylindrostethus é um gênero encontrado em regiões tropicais, que vive em ambientes lóticos, o que justifica a espécie Cylindrostethus palmaris só ter sido encontrada no Córrego. As espécies em comum para todos os quatro pontos, foram Belostoma micantulum, Neoplea semipicta, Rheumatobastes bonariensis, Mesovelia mulsanti e Microvelia pulchella, sendo que nenhuma dessas espécies foi constante em todas as coletas. Isto devido, provavelmente, à sazonalidade, ao período reprodutivo de cada espécie e ao voltinismo de cada espécie. A espécie com maior abundância foi Buenoa amnigenus, que representa sozinha mais da metade do total de indivíduos coletados (52,1%), com 1625 espécimes. Isto porque, de acordo com Nieser & Melo (1997) a espécie Buenoa amnigenus é comumente encontrada entre vegetação emergente, em ambientes lênticos e abertos. O que justifica apenas 1 exemplar ser encontrado no Córrego pois, este ambiente não apresenta macrófitas. Em contrapartida, nenhum notonectídeo foi encontrado na Baía Grande, mesmo este ambiente apresentando macrófitas aquáticas e vegetação ripária, o que pode ser justificado pela dimensão da Baía Grande.

3. Equitabilidade e Dominância

Para verificar se ocorre, ou não, dominância na comunidade analisada, determinou-se o Índice de Equitabilidade ou Igualdade para cada ambiente. Os dados obtidos pelo Índice de Shannon (J) indicam uma maior igualdade no Córrego (J= 0,8374) e na Baía Grande (J= 0,8361), em relação à Ilha (J= 0,4049). O Açude, também, apresentou um elevado Índice de Equitabilidade (J= 0,8361). Esses

36 valores (J) indicam que a distribuição de indivíduos por espécies ocorrentes são similares, considerando que os valores sempre estarão situados entre 0 e 1, e quanto mais próximo de 1 maior será a igualdade (Melo & Hepp 2008). A maior dominância do gênero Buenoa foi o que o tornou dissimilar a Ilha com todos os outros ambientes. Buenoa amnigenus foi a espécie dominante, com relação ao número de indivíduos, na comunidade analisada. O que é constatado pelo baixo Índice de Equitabilidade (J) da Ilha, local em que foram coletados 1554 indivíduos da espécie. A família Notonectidae foi a mais abundante, tanto em espécie quanto em espécime devido, provavelmente, ao fato de ser menos suscetível às alterações da coluna d’água, pelo fato de que os representantes desta família apresentarem hábito planctônico (Neri et al. 2005).

4. Riqueza de espécies

O Açude e a Ilha apresentaram maior abundância e riqueza observada quando comparada ao Córrego e a Baía Grande. Porém, os dados obtidos por rarefação indicam que não ocorreu uma estabilização da curva nos ambientes naturais (Baía Grande e Córrego) que encontram em melhor estado de conservação e que a riqueza do ambiente é muito maior do que a parcela da amostra que foi coletada, mostrando que a riqueza real do ambiente não condiz com a riqueza observada (Figura 7C e 7D). No caso da Baía Grande isto se deve, provavelmente, à dimensão deste ambiente que apresenta 278.029,76 m² de área, quando comparada aos demais ambientes lênticos a Baía Grande é 20,4 vezes maior que a Ilha e 3,4 vezes da dimensão do Açude. Já para os ambientes, Ilha e Açude, a curva tende à estabilização dos dados obtidos pela rarefação (Figura 7A e 7B), estimando assim, que as espécies existentes naquele ambiente foram coletadas.

Figura 7. Estimativa de Riqueza de heterópteros adultos obtida por Curva de Rarefação. A. Ilha; B. Açude; C. Baía Grande; D. Córrego.

A maior riqueza observada foi nos ambientes lênticos Ilha e Açude (Tabela 2). Já o ambiente lótico apresentou uma menor riqueza compreendendo 5 famílias e 7 espécies, total de 23 heterópteros.

5. Similaridade

A ANOSIM (Analysis of Similarities) foi utilizada para comparar as comunidades do Córrego, da Ilha, do Açude e da Baía Grande (Tabela 4). E os resultados mostraram que todos os ambientes, quando comparados, diferem entre si.

Tabela 4. Comparação das comunidades de heterópteros adultos dos hábitats amostrados, pelo método estatístico ANOSIM.

Valores de Valores de p corrigido Comparação R (Bonferroni) ILHA x AÇUDE 0,9425 0,0012 ILHA x BAÍA GRANDE 0,9562 <0,0001 ILHA x CÓRREGO 0,9839 0,0318 AÇUDE x BAÍA 0,8198 0,0036 GRANDE AÇUDE x CÓRREGO 0,879 0,0462 BAÍA GRANDE x 0,8508 0,0324 CÓRREGO Resultados de ANOSIM com base em distância Bray-Curtis (número de permutações = 999, α = 0,05).

Devido a esta diferença significativa na composição das comunidades analisadas, foi realizada a Análise de Dissimilaridade (SIMPER) para identificar quais espécies são responsáveis pela dissimilaridade das comunidades, quando comparadas par a par (Tabela 5).

Tabela 5. Comparação dos ambientes par a par e contribuição das 5 principais espécies para a dissimilaridade entre eles. Cont.= Contribuição; Acum.= Acumulação; Ab. Med. 1= Abundância Média do grupo 1; Ab. Med. 2= Abundância Média do grupo 2.

Ab. Ab. Comparação Espécies Cont.% Acum.% Med. 1 Med. 2 Buenoa amnigenus 45,42 51,84 194 8,75 ILHA Neoplea semipicta 13,76 67,55 44,3 2 x Martarega uruguayensis 8,387 77,12 27,5 0,125 AÇUDE Microvelia pulchella 6,506 84,55 23,4 3,63

Tenagobia incerta 2,659 87,58 5,5 12,9 Buenoa amnigenus 51,23 54,91 194 0,333 ILHA Neoplea semipicta 15,37 71,39 44,3 0,333 x Martarega uruguayensis 9,095 81,14 27,5 0 CÓRREGO Microvelia pulchella 8,431 90,18 23,4 22

Tenagobia incerta 2,063 92,39 5,5 0 Cont.

Cont. Ab. Ab. Comparação Espécies Cont.% Acum.% Med. 1 Med. 2 Buenoa amnigenus 54,14 55,59 194 0 ILHA Neoplea semipicta 15,79 71,8 44,3 2,25 x Martarega uruguayensis 9,687 81,74 27,5 0 BAÍA Microvelia pulchella 7,305 89,24 23,4 0,5 GRANDE Rheumatobastes bonariensis 2,399 91,71 4,25 4 Tenagobia incerta 21,5 23,75 12,9 0,25 Buenoa amnigenus 13,46 38,61 8,75 0 AÇUDE Rheumatobastes x bonariensis 11,14 50,92 6,13 4 BAÍA Rheumatobastes GRANDE crassifemur crassifemur 7,267 58,94 6,13 0,875 Pelocoris subflavus 5,736 65,28 3,5 0,125 Microvelia pulchella 23,14 25,79 3,63 22 Tenagobia incerta 17,49 45,29 12,9 0 AÇUDE Buenoa amnigenus 10,34 56,82 8,75 0,333 x Rheumatobastes CÓRREGO bonariensis 6,386 63,93 6,13 0,333 Rheumatobastes crassifemur crassifemur 5,801 70,4 6,13 0 Microvelia pulchella 39,74 42,11 0,5 22 BAÍA Rheumatobastes GRANDE bonariensis 9,56 52,24 4 0,333 x Cylindrostethus palmaris 8,299 61,03 0 3,33 CÓRREGO Neoplea semipicta 5,395 66,75 2,25 0,333 Pelocoris procurrens 4,665 71,69 1,88 0

As espécies que contribuíram para a dissimilaridade das comunidades analisadas foram: Buenoa amnigenus, Tenagobia incerta, Microvelia pulchella. Sendo que a espécie Buenoa amnigenus foi a principal responsável pela dissimilaridade da Ilha e da Baía Grande, com a maior contribuição com uma percentagem de 54,1%. Isto porque, nenhum notonectídeo foi encontrado na Baía Grande e na Ilha a espécie B. amnigenus foi a mais abundante deste ambiente. Os resultados da Análise de Similaridade mostraram que todos os hábitats, quando comparados par a par, diferem entre si. A espécie B. amnigenus foi a espécie mais abundante e dominante em uma comunidade analisada.

CONCLUSÃO

A comunidade de espécies de Heteroptera não pode ser considerada um bom indicador da integridade ambiental, pois, este grupo não sofre grandes modificações na estrutura da sua comunidade de acordo com os diferentes níveis de degradações ambientais. Este grupo apresenta uma maior tolerância às modificações ambientais, possivelmente, por estar inserido em um nível mais alto da cadeia alimentar (predadores, com apenas alguns fitófagos), e por estarem neste patamar sofrerão indiretamente, e tardiamente, os efeitos desta modificação.

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CAPÍTULO 3

Gerromorpha e Nepomorpha em estádios ninfais: saúde e integridade de

ambientes aquáticos em uma região do Pantanal de Miranda-Aquidauana,

Mato Grosso do Sul

RESUMO

Este trabalho teve como objetivo determinar a composição taxonômica e analisar a estrutura da comunidade de percevejos aquáticos em estágios imaturos em uma região do Pantanal de Miranda-Aquidauana, Mato Grosso do Sul. Na Fazenda Baía

Grande foram marcadas quatro áreas para a coleta dos heterópteros aquáticos: três em ecossistema lênticos, denominados Baía Grande, Açude e Ilha, e uma em ecossistema lótico, denominada como Córrego. Utilizou-se a rede D para a coleta dos heterópteros aquáticos, sendo que a entomofauna aquática visada estava associada ao filme d’água e à vegetação marginal. Em cada unidade amostral foram realizados três lances de rede D, com uma área de 600 cm2 e malha de 300 µm.

Para que se tenha conhecimento da estrutura da comunidade, utilizaram-se os seguintes parâmetros: Índice de Diversidade de Shannon (logn), Equitabilidade de

Shannon, Riqueza por Rarefação e Análise Multivariada de Similaridade ANOSIM.

Foram coletadas 9310 ninfas de heterópteros pertencentes às infraordens

Nepomorpha e Gerromorpha, distribuídos em 11 famílias e 19 gêneros, em quatro ambientes com diferentes processos de antropização. O Açude foi dissimilar com todos os outros ambientes, devido a maior dominância do gênero Buenoa. A comunidade de ninfas de Heteroptera nos ambientes estudados não permitiu uma caracterização dos ambientes quanto ao seu estado de conservação.

PALAVRAS-CHAVE: Estrutura da comunidade, insetos aquáticos, Hemiptera,

Heteroptera, percevejos aquáticos, percevejos semi-aquáticos.

ABSTRACT

This study aimed to determine the taxonomic composition and analyze the community structure of aquatic bugs in immature stages in a region of the Pantanal

Miranda-Aquidauana, Mato Grosso do Sul State. Four areas were marked for collection of aquatic Heteroptera at Fazenda Baia Grande: three in lentic ecosystem, called Lake, Dam Reservoir and Dam Pool, and one in lotic ecosystem, known as

Stream. It was used the D net to collect the aquatic Heteroptera since that the aquatic insect was associated with the water surface and shoreline vegetation. At each sampling unit three D net casts were done, with an area of 600 cm2 and a mesh of 300 µm. To understand the community structure, we used the following parameters: Shannon Diversity Index (logn), Equitability Shannon, Wealth

Rarefaction and Multivariate Analysis of Similarity ANOSIM. We collected 9310 nymphs of heteropterans which belong to infraorders Nepomorpha and

Gerromorpha, distributed in 11 families and 19 genera in four areas with different processes of human degradation. The Dam was dissimilar to all other areas due to greater dominance of the genre Buenoa. The nymphs’ community of Heteroptera in the studied areas did not allow a characterization of the areas when it is related to their environmental conservation.

KEYWORDS: Community structure, aquatic insects, Hemiptera, Heteroptera, aquatic bugs, semi aquatic Bugs.

1. INTRODUÇÃO

A degradação ambiental é responsável pela perda da biodiversidade em ecossistemas naturais, o que gera a simplificação destes e a perda da integridade ecológica (Goulart et al. 2002). Dentre as possíveis degradações de origem antrópica, a supressão de vegetação ciliar diminui a entrada de matéria orgânica de origem alóctone, que é a principal fonte de energia primária dos ecossistemas aquáticos (Polhemus et al. 2004).

Este extrativismo está causando quedas rápidas e significativas nos hábitats, e na estrutura de comunidades dos ecossistemas dulcícolas (Dias-Silva et al. 2010). Devido à sequente degradação das matas ciliares tem-se a necessidade e o interesse de estudos de conservação da biodiversidade aquática (Goulart et al.

2002). A conservação efetiva de biotas regionais requer informações precisas sobre a distribuição, composição taxonômica, endemismo, e riqueza local de assembleias em várias escalas geográficas (Polhemus et al. 2008).

As alterações ambientais podem afetar a estrutura da comunidade, especialmente de espécies sensíveis que podem se tornar mais ou menos abundantes ou desaparecer, na presença de distúrbios (Taniwaki & Smith 2011).

Estas espécies são conhecidas como bioindicadoras e têm uma capacidade limitada para migrar, sendo altamente suscetíveis aos impactos ambientais (Moura-Silva et al. 2008, Callisto et al. 2010). Os insetos aquáticos constituem o grupo taxonômico mais utilizado como bioindicadores (Goulart & Callisto 2003, Baptista 2008).

Neste contexto, as espécies da subordem Heteroptera ocupam um amplo espectro de hábitats aquáticos e têm uma grande variedade de formas, adaptados a vários nichos, sendo importantes componentes tróficos de ecossistemas aquáticos

(Polhemus 1996). De acordo com Goulart et al. (2002), a distribuição e diversidade

49 de heterópteros aquáticos são determinadas pela presença de macrófitas aquáticas, disponibilidade de alimento e diversidade de substrato.

A subordem Heteroptera (Hemiptera) constitui um grupo de macroinvertebrados aquáticos, composto pela infra-ordem Nepomorpha, que possui hábitos nectônicos ou bentônicos e inclui os percevejos verdadeiramente aquáticos

(com exceção das famílias Gelastocoridae e Ochteridae, que são encontrados nas margens dos ecossistemas aquáticos), e pela infra-ordem Gerromorpha, que contêm espécies semi-aquáticas e apresenta hábito pleustônico (Nieser & Melo

1997).

Quanto à biologia dos heterópteros aquáticos, o ciclo de desenvolvimento envolve: o ovo, a ninfa (que apresenta 5 instares, com exceção para Microvelia, que têm 4 estágios ninfais) e o adulto (Nieser & Melo 1997).

O objetivo deste estudo foi avaliar a estrutura da comunidade através da composição taxonômica de heterópteros aquáticos (Nepomorpha) e semi-aquáticos

(Gerromorpha) de estágios ninfais em ecossistemas aquáticos localizados na

Fazenda Baía Grande, Pantanal de Miranda-Aquiadauana, Mato Grosso do Sul,

Brasil.

2. MATERIAL E MÉTODOS

2.1. Área de Estudo

O estudo foi realizado em dois tipos de ecossistemas: lêntico e lótico, em uma propriedade denominada Fazenda Baía Grande, município de Miranda, Mato

Grosso do Sul - região do Pantanal Miranda-Aquidauana – segundo a classificação de Mercante et al. (2012). No local foram demarcadas quatro áreas para a coleta dos heterópteros aquáticos (Figura 1).

56º22’46” 58ºw 57ºw 56ºw 55ºw 20º19’36” N 16ºS

17ºS

18ºS

19ºS

20ºS

21ºS

56º11’32” 0 3 6 20º27’32” 0 100 22ºS Km Km

56º23’33” 20º23´18”

Área de Coletas

Limites da Bacia Hidrográfica

Rio Miranda

Canal de 1ª Ordem

Canal de 2ª Ordem

Canal de 3ª Ordem

Canal de 4ª Ordem

Laboratório de Geoprocessamento LABGEO Universidade Anhanguera-Uniderp

Org.: GUIMARÃES, T.F.S. e SILVA, M.H.S. Fonte: Zani (2008) e Imagem Google Earth - Spot, 2012

0 650 1.300 M 20º25’32” 56º19’39”

Figura 1. Localização da área de estudo na Fazenda Baía Grande e hierarquia fluvial do córrego, Pantanal de Miranda-Aquidauana, Mato Grosso do Sul.

2.1.a. Baía Grande

Ambiente lêntico (20° 24’ 33.1’’ S 56° 22’ 51.4’’ W) de origem natural que possui 278.029,76 m² de área e apresenta comunicação com o Rio Miranda e com campos alagáveis durante o período de cheia. Possui ao seu redor vegetação ripária de grande densidade, resultado do processo de sucessão ecológica.

2.1.b. Açude

Ambiente lêntico de origem artificial (20° 24’ 13’’ S 56° 21’ 30’’ W), sofrendo a influência direta da pecuária local, pois serve de bebedouro para o gado. Esta

área de 81.956,89 m² não apresenta comunicação com os campos alagáveis no período de cheia, apresentando uma vegetação ripária secundária e com baixa densidade.

2.1.c. Ilha

A Ilha possui 13.653,39 m² de área, é um ambiente lêntico artificial (20° 24’

26’’ S 56° 20’ 37.9’’ W) e, igualmente, não está em contato com as áreas alagáveis, podendo ser observada ao seu redor uma fisionomia ripária aberta e vegetação de porte escassa, localizada próxima da sede da fazenda, a menos de 100 metros.

2.1.d. Córrego

É o único ambiente semi-lótico (20° 23’ 40.1’’ S 56° 20’ 46.4’’ W), e de acordo com a classificação de Strahler (Cristofoletti 1980) possui um canal de 4ª ordem (Figura 1). Utilizou-se o termo semi-lótico (Carvalho & Niessimian 1998 apud

Da-Silva et al. 2010), pois este ambiente apresenta um represamento devido à comunicação com as áreas alagáveis do entorno.

A vegetação local possui dossel coberto formando mata de galeria que é composta por espécies pioneiras e apresenta comunicação com as áreas inundáveis, porém com ausência de macrófitas.

Este ecossistema foi considerado o controle, servindo como referência para os três ambientes lênticos, devido às condições ambientais estarem mais próximas do natural.

2.2. Coleta e identificação do material

Foram demarcadas, nos três ambientes lênticos, oito unidades amostrais equidistantes e no córrego foi selecionado um trecho de 30 metros divido em três subseções.

Em cada unidade amostral foram realizados três lances de rede D, com uma área de 600 cm2 e malha de 300 µm, visando a entomofauna aquática associada ao filme d’água e à vegetação marginal (Merritt et al. 1996, Bicudo &

Bicudo 2004).

O material coletado foi acondicionado em sacos plásticos, fixado/conservado em álcool 80% in situ, devidamente vedados e identificados e transportados ao

Laboratório de Pesquisa em Entomologia da Universidade Anhanguera-Uniderp para triagem com auxilio de uma caixa transiluminada. A identificação e contagem dos heterópteros foram realizadas por meio de um estereomicroscópio, com o auxílio de literatura especializada (Merritt & Cummins 1996, Nieser & Melo 1997, Heckman

2011, Triplehorn & Johnson 2011) para identificação ao menor táxon possível, preferencialmente gênero.

2.3. Caracterização física e química da água

Em cada unidade amostral foram analisados os parâmetros físicos e químicos da água in loco, tais como: temperatura da água, pH, condutividade elétrica, oxigênio dissolvido e transparência da água, além da luminosidade, temperatura e umidade relativa do ar. Para tais avaliações dos parâmetros físicos e químicos da água foram utilizados os seguintes materiais, respectivamente: termômetro, pHmetro, condutivímetro, oxímetro, disco de secchi, luxímetro e termohigrômetro.

2.4. Análise dos dados

Através do software Past, os dados foram analisados de acordo com cada ambiente para o conhecimento da estrutura da comunidade, utilizando-se os seguintes parâmetros: Índice de Diversidade de Shannon (logn), Equitabilidade de

Shannon, Riqueza por Rarefação, Análise Multivariada de Similaridade ANOSIM e

Análise de Dissimilaridade SIMPER (Krebs 1989, Hammer et al. 2001, Melo & Hepp

2008).

2.5. Obtenção das imagens

2.5.1. Estimativa da área dos ambientes lênticos

O software Ge-PATH 1.4.6.é um programa auxiliar do Google Earth® utilizado no cálculo da área de superfície (Sgrillo 2006) e foi utilizado para calcular a

área dos ambientes lênticos estudados.

2.5.2. Localização das áreas e Hierarquia fluvial

Para a localização das áreas de estudo e a hierarquia fluvial do Córrego foram utilizados os softwares Google Earth® para a determinação das áreas via imagens de satélites e o CorelDRAW® Graphics Suite 12.0 para edição das imagens e elaboração do mapa.

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO

3.1. Fatores Abióticos

Nos períodos de coleta, os fatores abióticos não alteraram significativamente de um ambiente para outro (Tabela 1) o que é esperado para ecossistemas aquáticos tropicais (Huamantinco & Nessimian 2000), resultados semelhantes foram obtidos por Silva et al. (2008) no Pantanal do Negro. Com exceção dos valores referentes à condutividade elétrica e o oxigênio dissolvido da Ilha, que teve certa diferença quando comparados aos outros ambientes. Isto se deve, provavelmente, ao fato de que os elementos acima citados são inversamente proporcionais, comprovando que a Ilha por apresentar elevada taxa de oxigênio dissolvido não recebe despejo direto de efluentes, estando extremamente favorável para o crescimento biótico deste ecossistema.

Tabela 1. Média dos fatores abióticos nos ambientes de coleta no período de agosto de 2011 à janeiro de 2012, Fazenda Baía Grande, Pantanal de Miranda-Aquidauana.

VARIÁVEIS AÇUDE BAÍA GRANDE ILHA CÓRREGO

Tágua⁰C 34,8 30,3 33,4 25,9 Cond.µS.cm-1 145,8 201,4 74,7 256,4 OD mg.L-1 11,3 7,0 16,8 9,6 pH 7,7 7,9 7,9 8,1 Transparência Secchi (cm) 17,6 33,2 18,1 26,6

Tar⁰C 35,0 37,0 34,7 32,1 UR (%) 42,7 47,4 46 61,8 Luminosidade (x100 lux) 473,5 647,7 345,2 11,3

3.2. Abundância e diversidade

As ninfas de heterópteros aquáticos foram capturadas no Córrego, na Baía

Grande, no Açude e na Ilha, nos meses de agosto de 2011 à janeiro de 2012. Foi possível identificar 19 gêneros pertencentes às infraordens Nepomorpha e

Gerromorpha, distribuídos em 11 famílias, totalizando 9310 indivíduos jovens

(Tabela 2).

Tabela 2. Abundância de heterópteros aquáticos imaturos encontrados nos ambientes lênticos e lótico no Pantanal de Miranda-Aquidauana.

BAÍA FAMÍLIA GÊNERO ILHA AÇUDE CÓRREGO GRANDE BELOSTOMATIDAE Belostoma 92 72 67 9 MICRONECTIDAE Tenagobia 80 165 4 1 GELASTOCORIDAE *Nertha 0 1 0 0 GERRIDAE Limnogonus 74 3 16 9 Neogerris 3 1 0 0

Rheumatobates 110 656 102 49

Tachygerris 0 0 1 0

HEBRIDAE Hebrus 0 0 9 0 HYDROMETRIDAE Hydrometra 0 1 0 0 MESOVELIIDAE Mesovelia 35 101 2 16 NAUCORIDAE Pelocoris 11 42 111 1 NEPIDAE Ranatra 9 8 0 0 Curicta 0 4 0 0

NOTONECTIDAE Buenoa 1312 3174 21 12 Martarega 1268 186 0 6

Notonecta 17 7 1 0

PLEIDAE Neoplea 708 2 130 0 VELIIDAE Microvelia 549 4 6 41 Steinovelia 0 0 1 0

TOTAL 4268 4427 471 144 *Semi-aquático.

Os heterópteros aquáticos imaturos constituem mais da metade dos adultos coletados no mesmo período (c.f. Capitulo 2). Costa (2006) afirma que as formas imaturas são muito mais abundantes que as adultas da mesma amostra.

Para imaturos, outubro é o mês que apresenta a maior abundância de indivíduos (Figura 2). Isto se deve ao início do período chuvoso da região, o que gera um aumento da entrada alóctone de nutrientes, teoria confirmada pelo aumento

57 visível de macrófitas aquáticas nos ambientes lênticos de coleta. Alguns dos fatores responsáveis pela distribuição das populações de invertebrados, devido às pressões competitivas é chamada de deslocamento passivo unidirecional em ecossistemas lóticos. Essa dispersão espacial é conhecida como deriva (drift) constituindo importante processo de dispersão e colonização de novas áreas por estádios imaturos (Brittain & Eikeland 1988).

Figura 2. Abundância absoluta das quatro áreas de coleta nos meses de agosto de

2011 à janeiro de 2012.

Portanto pode-se observar que o regime hidrológico do Pantanal, além de ser responsável pela entrada de nutrientes (Alho & Gonçalves 2005), diversidade e abundância de macrófitas aquáticas (Pott 2007), também é responsável pela distribuição dos insetos aquáticos (Uieda & Gajardo 1996, Kikuchi & Uieda 1998,

Peiró & Alves 2006, Souza-Franco et al. 2009, Silva et al. 2009, Silva et al. 2012), notadamente os heterópteros.

Os ambientes Ilha e Açude obtiveram maior abundância e riqueza observada de indivíduos, representando 93,4% do total de imaturos coletados, incluindo 08 famílias com 13 gêneros para a Ilha e 16 gêneros pertencentes a 10 famílias no

Açude, com total de 8695 indivíduos.

Com relação ao número de indivíduos, os notonectídeos foram os mais abundantes apresentando 6004 exemplares, representando 64,5% do total de indivíduos coletados. Isto se deve ao fato, dos representantes desta família ser menos suscetíveis às alterações da coluna d’água (Neri et al. 2005). Buenoa foi o gênero mais abundante, com 4519 espécimes, com 48,5% do total.

O Açude apresentou a menor diversidade de gêneros de acordo com o

Índice de Diversidade de Shannon (H’ = 1,059 nit. indivíduo-1), o menor índice de igualdade, devido a maior dominância do gênero Buenoa, o que o tornou dissimilar com todos os outros ambientes. A Baía Grande e o Córrego apresentaram as maiores diversidades de heterópteros aquáticos em estádios imaturos (Tabela 3), os maiores Índices de Igualdade e por consequência, os menores Índices de

Dominância.

Tabela 3. Espécies (S), Indivíduos (N), Dominância (D), Índice de Diversidade de

Shannon (H) e Índice de Equitabilidade ou Igualdade de Shannon (J) em cada ambiente estudado no Pantanal de Miranda-Aquidauana.

ÍNDICES ILHA AÇUDE BAÍA GRANDE CÓRREGO S 13 16 13 9 N 4268 4427 471 144 D 0,2287 0,54 0,2026 0,2258 H 1,702 1,023 1,792 1,724 J 0,6634 0,369 0,6988 0,7845

3.3. Equitabilidade e Dominância

O Açude foi o único ambiente que apresentou a menor equitabilidade (J=

0,369) obtida pelo Índice de Shannon, confirmado pelo alto Índice de Dominância

(D= 0,54). A equitabilidade foi considerada alta nos demais ambientes (Tabela 2), demonstrando que os indivíduos encontram-se bem distribuídos dentro de uma comunidade.

A dominância observada da comunidade do Açude é do gênero Buenoa, que representa 71,7% do total de indivíduos deste ambiente. Isto devido ao fato, de que os indivíduos deste gênero vivem, preferencialmente, em ambientes lênticos com pouca ou nenhuma vegetação marginal (Nieser et al. 1997).

3.4. Riqueza de espécies

Os dois ambientes lênticos e de origem artificial, Açude e Ilha, apresentaram a maior abundância e riqueza observada de espécies. Sendo que, na Ilha a riqueza obtida por rarefação aponta uma assíntota da curva, indicando que a riqueza observada condiz com a riqueza real (Figura 3). No Açude, na Baía Grande e no

Córrego, a curva de rarefação tende a uma estabilização (Figura 3B, 3C e 3D).

Figura 3. Curva de Rarefação: A. Ilha; B. Açude; C. Baía Grande; D. Córrego.

3.5. Similaridade

A análise de similaridade ANOSIM, utilizada para testar as diferenças na composição de espécies nas áreas preservadas e degradadas, com a finalidade de apontar as diferenças na estrutura de espécies entre as áreas (Melo & Hepp 2008), indica que todos os hábitats, quando comparados par a par, apenas a Ilha e o

Córrego apresentam similaridade entre si, indicando que as comunidades de gêneros de heterópteros aquáticos imaturos da Ilha e do Córrego apresentam estruturas de comunidade semelhantes (Tabela 4). O que explicaria esta similaridade de uma comunidade de um ambiente degradado com outro em melhor estado de conservação é a capacidade de resilência de um ecossistema, que é a capacidade deste ambiente de retornar seu estado organizado quando exposto a perturbações. Para tanto, esta capacidade é responsável pela relação da biota com o ecossistema, mantendo seu equilíbrio ativo (Baptista 2008).

Tabela 4. Comparação por ANOSIM dos hábitats amostrados, para as comunidades de heterópteros imaturos.

Valores de p corrigido Comparação Valores de R (Bonferroni) ILHA x AÇUDE 0,6127 0,006006 ILHA x BAÍA GRANDE 1 <0,0001 ILHA x CÓRREGO 1 0,05405 AÇUDE x BAÍA GRANDE 0,9905 <0,0001 AÇUDE x CÓRREGO 0,9704 0,03604 BAÍA GRANDE x CÓRREGO 0,957 0,03003 Resultados de ANOSIM com base em distância Bray-Curtis

(número de permutações = 999, α = 0,05).

Como a maioria das comunidades, quando comparadas par a par, apresentam diferenças significativas em sua composição (ANOSIM, p =0,05), foi realizada a Análise de Dissimilaridade (SIMPER). Esta análise permite a comprovação de quais gêneros interferem na dissimilaridade das comunidades de heterópteros aquáticos em estádios ninfais (Tabela 5), mostrando que o gênero

Buenoa foi o principal responsável pela diferença entre a comunidade do Açude com todos os outros ambientes (Ilha, Baía Grande e Córrego).

Tabela 5. Contribuição das cinco principais espécies na dissimilaridade entre as comunidades de heterópteros aquáticos em estádios ninfais.

COMPARAÇÃO GÊNEROS CONT% ACUM.% AB.MED.1 AB.MED.2

Buenoa 23,57 35,74 157 397 ILHA Martarega 14,8 58,18 159 23,3 x Neoplea 8,994 71,82 88,5 0,25 AÇUDE Rheumatobates 7,643 83,41 13,8 82

Microvelia 5,978 92,48 68,6 0,5 Martarega 28,79 32,57 159 0 ILHA Buenoa 24,61 60,41 157 2,63 x Neoplea 13,45 75,62 88,5 16,3 BAÍA GRANDE Microvelia 9,753 86,66 68,6 0,75 Rheumatobates 3,401 90,5 13,8 12,8 Buenoa 58,99 65,73 397 2,63 AÇUDE Rheumatobates 12,33 79,46 82 12,8 x Martarega 3,756 83,65 23,3 0 BAÍA Tenagobia 3,547 87,6 20,6 0,5 GRANDE Neoplea 3,268 91,24 0,25 16,3 Buenoa 58,68 67,44 397 6 AÇUDE Rheumatobates 12,36 81,65 82 22 x Martarega 4,15 86,42 23,3 2,67 CÓRREGO Tenagobia 3,606 90,56 20,6 0,333 Microvelia 2,358 93,27 0,5 12,7 Neoplea 14,75 22,68 16,3 0 BAÍA Rheumatobates 11,91 40,98 12,8 22 GRANDE Pelocoris 11,81 59,14 13,9 1,33 x Microvelia 9,125 73,17 0,75 12,7 CÓRREGO Mesovelia 4,525 80,13 0,25 5,33 Cont.= Contribuição; Acum.= Acumulação; Ab. Med. 1= Abundância Média do grupo

1; Ab. Med. 2= Abundância Média do grupo 2.

Além do gênero Buenoa, os gêneros Martarega e Neoplea contribuíram para a dissimilaridade das comunidades analisadas. Sendo que, o gênero Martarega foi o principal responsável pela diferença entre as comunidades da Ilha e da Baía Grande, devido ao fato de não ter sido encontrado nenhum exemplar deste gênero na Baía

Grande, mesmo sendo a Baía Grande lugar apropriado para as espécies de

Martarega, que vivem em água mais lentas de riachos e em ambientes lênticos associados a estes riachos (Nieser & Melo 1997). Isto se deve, provavelmente, pela dimensão da Baía Grande que é de 278.029,76 m², equivalente a 20,4 vezes a área da Ilha, que é de 13.653.39 m².

O gênero Neoplea contribuiu para a dissimilaridade entre as comunidades da Baía Grande e do Córrego, por não estar presente na composição taxonômica do

Córrego, devido ao fato de que a maioria das espécies desta família preferem ambientes lênticos e macrófitas em abundância (Nieser & Melo 1997).

A comunidade de heterópteros aquáticos da Ilha por apresentar semelhança com a comunidade do Córrego mostra que, um ambiente degradado não difere de um ambiente preservado, indicando que os heterópteros aquáticos não são bons indicadores ambientais uma vez que este grupo tem, na sua maioria, indivíduos predadores de outros invertebrados, presentes em ambientes onde a sucessão ecológica já esta em adiantado estágio sucessionais secundária tardia (Budowski

1963).

Isto devido ao fato deste grupo, especificamente, ser mais tolerante às modificações do ambiente, o que provavelmente está relacionado com a estrutura trófica no qual o grupo se encontra (a maioria predador).

4. CONCLUSÃO

 A comunidade de ninfas de Heteroptera nos ambientes em estudo não permitiu uma

caracterização dos ambientes quanto ao seu estado de conservação.

 Apenas os gêneros Neoplea, Buenoa e Martarega contribuíram para a

dissimilaridade entre os ambientes.

5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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CONCLUSÃO GERAL

O estudo mostrou que os percevejos aquáticos em estádios ninfais e imaginais não foram suficientes para classificar os ambientes quanto à qualidade ambiental. O que pode ser justificado devido a uma inferência estatística, um erro tipo II, e/ou pela estrutura trófica no qual este grupo se encontra, sendo a maioria topo da cadeia alimentar e que na sucessão ecológica seriam os últimos a aparecerem, sendo assim mais tolerantes. Dado o exposto, conclui-se que o ambiente está tendendo à estabilização.