Revista Chilena de Historia Natural 66: 177-184, 1993 Diversidad trófica de pisciculus G. ( Ostariophysi: ): ¿consecuencia de una versatilidad del mecanismo alimentario?

Trophic diversity of G. (Ostariophysi: Characidae): a consequence of the versatility of the feeding mechanism?

REBECA ALDUNA TE y EDUARDO DE LA HOZ

Laboratorio de Zoología, Universidad Católica de Valparaíso, Casilla 4059, Valparaíso, Chile

RESUMEN

La posibilidad de efectuar diferentes mecanismos de captura de presa fue estudiada para Cheirodon pisciculus. La ejecución del mecanismo de succión de presas individuales fue analizada utilizando datos estructurales cefálicos y filmaciones de individuos alimentándose. Se formuló un modelo cinemática para calcular el volumen máximo de expansión de la cavidad bucal. Durante el proceso de alimentación mediante succión, la expansión de la cavidad bucal es producida principalmente por depresión ventral de la barra hioídea, siendo mínima la abducción del suspensorio. Cheirodon pisciculus presenta un patrón único de coordinación de movimientos entre suspensorio, barra hioídea y mandíbula, que responde a estrictas demandas del mecanismo de raspado mandibular. La captura de presas móviles individuales sólo por succión está restringida a presas ubicadas cerca de la boca. La aparente diversidad trófica observada en los ítemes alimentarios de la especie, no correspondería a una versatilidad trófica funcional y estructural del mecanismo alimentario, sino que refleja la diversidad de recursos disponibles en el biofilm asociado a la vegetación acuática. Palabras claves: Morfología, mecanismo alimentario.

ABSTRACT

The ability of Cheirodon pisciculus to carry out different mechanism of prey capture was studied. The possibility of individual- prey suction was analyzed based on the structural design of the head and on films of prey capture. A model for calculating maximum volume during buccal cavity expansion was formulated. During suction feeding, the expansion of the buccal cavity is mainly produced by ventral depression of the hyoids; the suspensoria! abduction displacement is minimal. Cheirodon pisciculus presents a single pattem of coordination movements between the suspensorium, hyoid bar and mandible. This coordination responds to strict demands imposed by the feeding mechanisms of scraping; the capture of a single mobile prey by suction only is restricted to prey located clase to the mouth. The trophic diversity observed in the alimentary items of this species does not correspond to any structural or functional versatility of the feeding mechanism and reflects the available alimentary resources of the biofilm associated to the acuatic vegetation. Key words: Morphology, feeding mechanism.

INTRODUCCION que posibilita la realización de un especializa- do mecanismo mandibular que produce una La versatilidad trófica de una especie, desde acción simultánea de raspado y succión del un punto de vista morfológico funcional, puede alimento (De la Hoz & Aldunate 1985). De ser la consecuencia de la posesión de un dise- acuerdo al mecanismo de alimentación des- fio estructural que posibilite la realización de crito, el borde dentado de la mandíbula durante distintos mecanismos de captura de presas, o su apertura y cierre describe una trayectoria bien que permita modificar o variar un único circular, posibilitando una acción directa de mecanismo, ajustándolo a las características los dientes mandibulares de raspado sobre di- de distintos tipos de presa (Liem 1979, 1880, ferentes tipos de presas. 1984; Barell983, Lauder 1983, Liem & Osse Observaciones de contenidos estomacales 1985, Chu 1989, Sanderson 1990). de Ch. pisciculus muestran un amplio rango Las especies del género Cheirodon poseen de ítemes alimentarios: algas microscópicas, un diseño estructural cefálico característico, microcrustáceos, larvas de insectos, ané-

(Recibido el28 de septiembre de 1992; aceptado el3 de marzo de 1993.) 178 ALDUNATE & DE LA HOZ lidos, moluscos y detritus. Esta variedad de Di~z ejemplares mantenidos en acuarios y presas sugiere para esta especie una gran alimentados con Artemia salina, fueron fil- versatilidad trófica, lo que podría significar mados a 60 imágenes por segundo, con una la posesión de un diseñ.o estructural y funcio- Cámara de Video Panasonic Digital 5000 y nal capaz de realizar mecanismos para captu- una Vídeo Grabadora Sony V0-4800, donde ra de presas de diferentes características y se obtuvo detalles sobre los movimientos es- hábitat. tructurales y su coordinación durante la captura El objetivo del presente trabajo es analizar de alimento. el diseñ.o estructural cefálico de Cheirodon pisciculus, para determinar sus posibilidades biomecánicas de realizar un mecanismo de RESULTADOS Y DISCUSION captura de presas individuales por succión, distinto a la acción mandibular directa. Se formuló un modelo cinemático que deter- mina las máximas capacidades de expan- sión de la cavidad bucal, el que requiere de la MATERIALES Y METO DOS cuantificación de los siguientes parámetros: el radio máximo de apertura bucal (RB); el Se realizó una detallada observación morfo- radio máximo de la cavidad bucal posterior o lógica, la que se relaciona con el diseñ.o, di- radio hioídeo (RH) y la longitud de la cavidad mensión, posición y conexiones entre los dis- bucal (L). tintos elementos cefálicos involucrados en los Durante el proceso de succión, la cavidad movimientos de expansión de la cavidad bucal. bucal adquiere forma de cono truncado, al Esta información sirve de base para la formu- alcanzar su máxima expansión (Figura 1) lación de un modelo biocinemático que per- (Barel 1983, habla de forma cónica, Muller & mite describir y analizar las capacidades y Osse 1984, hablan de cono truncado), y cuyo características de los posibles mecanismos de volumen se ha calculado mediante la fórmula: succión. Diversos estudios de morfología funcional han demostrado la importante ven- V= 1/3 1t L (RH2+RB2* x RH+RB2) (1) taja informativa que permite alcanzar la utili- zación de modelos biomecánicos (Scheid 1987, Homberger 1988). Estos modelos son formu- lados teóricamente, a partir de parámetros fí- sicos y biológicos, y posteriormente es probada su validez mediante su aplicación en ejempla- res reales. Las observaciones morfológicas fueron realizadas en especímenes conservados en formalina, teñ.idos y diafanizados mediante las técnicas descritas por Dingerkus & Uhler ( 1977), utilizando un microscopio estereoscó- pico Wild M5. Ciento veintisiete ejemplares (entre 450 y 600 mm de longitud estándar) fueron colecta- dos en los esteros Limache y Quintero, V Región (V al paraíso), Chile; de los cuales 97 individuos colectados en el estero Quintero se utilizaron para analizar los contenidos esto- macales. Fig. 1: Vista lateral de la región cefálica que La información morfométrica se obtuvo a muestra la configuración de la cavidad bucal en partir de dibujos digitalizados y analizados a forma de cono truncado. RB = radio bucal; RH = través de un tablero Digitalizador SketchPro radio hioídeo; L = longitud de cavidad bucal. Hewlett Packard y un computador Vectra ES Diagram of the skull, showing the buccal cavity configuraúon of a truncated cone. RB = buccal radius; RH = hyoid radius; L Hewlett Packard. = length of buccal cavity. CHE/RODON P/SC/CULUS 179 donde el radio bucal máximo (RB) (Figura 2) es estimado considerando el largo del maxilar (MX) y la altura de la mandíbula (AM):

RB = (MX + AM)/2 (2)

El radio hioideo máximo (RH) se calcula suponiendo que la región posterior de la cavi- dad bucal en su máxima expansión tiene sec- BH ción circular, conseguida tanto por la expan- sión lateral del suspensorio como por la baja- da de la barra hioidea. La magnitud de RH X= AC/2•HMs~n9' es dependiente del ángulo de abducción del Y= (HMcos!f)-HC suspensorio (a) (Figura 3); al aumentar el án- Fig. 3: Esquema en plano transversal de la región gulo a, se produce un incremento del radio posterior de la cavidad bucal. AC = ancho neuro- lateral (X) y una disminución del radio vertical cráneo; BH = barra hioídea; HC =altura neurocrá- (Y). La condición requerida para la máxima neo; HM = hiomandibular; e = ángulo abducción. expansión bucal es cuando X = Y, por lo que Óiagram in cross-section of the posterior región of the buccal se debe computar el valor de estos radios has- cavity. AC = neurocranium width; BH = hyoid bar; HC = neurocranium height; HM = hyomandibular; 9 = abduction ta la igualdad, haciendo variar el ángulo a, angle. siendo:

X = (AC/2) + (HM x sen a) (3) donde AC es el ancho del neurocráneo (esti- mado como la distancia entre los puntos de y= (HM X cosa)- HC (4) articulación del hiomandibular), HM es la longitud del hiomandibular más la longitud del interhial y HC es la distancia entre la articulación del hiomandibular y la base del neurocráneo. La estimación del ángulo de desplazamien- to ventral de la barra hioidea (J.L) (Figura 4) se obtiene de:

áng. J.l = are. sen (RH/PL) (5)

siendo PL la proyección de las barras hioideas en el plano sagital, calculada como:

(LB = longitud de la barra hioidea).

Las relaciones de los parámetros involu- Fig. 2: Vista lateral de la región cefálica, mos- crados y su variación teórica esperada para trando las medidas utilizadas por el modelo. AM = conseguir una sección posterior circular altura de la mandíbula; HC = altura neurocráneo; (máximo volumen), de acuerdo con el mode- IH = interhial; HM = hiomandibular; L = longitud lo, están representadas en la Figura 5. Se ob- cavidad bucal; LB =longitud barra hioídea; MX = serva que para conseguir la sección circular, longitud tnaxilar. un incremento tanto en la proporción del ancho Lateral view of the cephalic region illustrating the structural del neurocráneo (AC) como de la altura del data input of the model. AM = height of mandible; HC = neurocráneo (HC), respecto de la longitud del neurocranium depth; IH =interhyal; HM = hyomandibular; L = length of bucea} cavity; LB = Iength of hyoid bar; MX = hiomandibular (HM) o ambas, se logra con length of maxilla. menores ángulos de expansión lateral. Sin 180 ALDUNATE & DE LA HOZ

t 'i ANT J: A 0.8 .r.--..,."""'""'"' ------1'"11

~ :l: :e..... :e..... :e 0.8 :e 0,8 .!; 0: o ~ o >< 0.6 :l: 0,6 ~ :~'' ''""''"' ~ 1 o., o 1 o.s 8 0.4 lJJ 0.4 a a ¡-----0.6: o o :X: : -0.7 1 :z: 0.2 0,2 o o -r- 0.8 : o 1 1

(área achurada vertical); los individuos anali- vimientos de las estructuras involucradas. Este zados lograrían bajos rangos de abducción mecanismo es eficiente sólo cuando se realiza (área achurada en la abcisa), principalmente simultáneamente una acción de succión mien- por el aumento del ancho del neurocráneo en tras se ejecutan repetidos movimientos man- proporción al largo del hiomandibular. dibulares que accionan sobre la presa. Se ha determinado también que al alcanzar La posibilidad de realización de un me- la máxima expansión ventral, el desplaza- canismo de succión está determinada por la miento angular de las barras hiofdeas (ángulo magnitud y la velocidad de expansión de la ¡.t) alcanza entre los 41 o y 79° (ecuaciones (5) cavidad bucal. Según Muller (1987) durante y (6)). la succión en peces óseos, la cavidad bucal Estos resultados permiten establecer que aumenta su volumen inicial en 6-1 O veces en durante el proceso de succión en Ch. piscicul- un período entre 25-100 mseg para individuos us, la máxima expansión de la cavidad bucal adultos. se logra principalmente por una depresión En Ch. pisciculus el volumen máximo de ventral con escasa participación de la expan- expansión se logra principalmente por una sión lateral. La participación de las barras depresión ventral o bajada de las barras hioí- hioideas y su acción sobre el mecanismo man- deas, con escasa participación de la abducción dibular son analizados con mayor detalle en del suspensorio. Este último aspecto puede ser De la Hoz & Aldunate (en prensa). explicado en el contexto del mecanismo ali- La ejecución del mecanismo de alimenta- mentario descrito, en el cual los movimientos ción descrito en De la Hoz & Aldunate (1985) de expansión del suspensorio deben ser de una impone estrictas demandas, no sólo en relación magnitud tal que no comprometa significa- con el diseño estructural y funcional cefálico, tivamente la posibilidad de ejecutar una tra- sino también en la coordinación entre los mo- yectoria circular de la mandíbula (De la Hoz 182 ALDUNATE & DE LA HOZ

& Aldunate 1985) y no afecte la componente 7 depruiÓn 6 mandibular efectiva del músculo elevador opercular, que S permite la bajada mandibular vía serie opercular. Consecuentemente, el mecanismo 3 alimentario descrito demanda que los movi- 2 1 mientos de expansión lateTal no sean de mag- o ~~--~-J---L--~-L--~~~~ nitudes importantes. No obstante, el mecanis- o 2 6 8 10 12 14 16 18 mo de alimentación será eficiente cuando el proceso de succión se mantenga constante du- É rante la acción de los dientes mandibulares; E 3 suspensono e: '~""'"'·"' esto es, cuando la cavidad bucal se encuentre .. 2 en constante expansión durante la realización ~ z 1 de movimientos de cierre mandibular. w v-::: :l: o o 2 4 6 8 10 12 14 16 18 Un mecanismo de captura de presas indivi- ~ <..... duales sólo por succión debe presentar una Q._ CJ) coordinación de movimientos que determine w o 7 que la máxima expansión de la cavidad se 6 obtenga sincrónicamente con la máxima S apertura bucal (Muller et al. 1982, Muller y 4 3 Osse 1984, Van Leeuwen y Muller 1984, 2 Muller 1989). Sin embargo, las observaciones obtenidas a través de filmaciones de ejempla- 2 6 8 10 12 14 16 18 res de Ch. pisciculus mantenidos en acuarios, TIEMPO (en 0,016 seg.l alimentándose de Artemia ubicadas a media Fig. 8: Representación gráfica de los desplaza- agua (Figura 8), indican que la coordinación mientos sincrónicos de la mandíbula, suspensorio de los movimientos del suspensorio y de la y barra hioídea, en un ciclo de apertura y cierre barra hioídea no varía respecto del mecanismo mandibular. de raspado mandibular. Graphs of the synchronic displacements of the mandibule, Del análisis de las imágenes de las filma- suspensorium and hyopid bars during a cycle of mouth opening and closing. ciones es posible distinguir dos momentos du- rante la expansión de la cavidad bucal: una primera etapa la constituye sólo la abducción ra y fauna, preferentemente asociadas a plan- del suspensorio, que se inicia durante la aper- tas acuáticas ubicadas en aguas tranquilas, tura de la boca; y la segunda, producida ade- denominada como "biofilm" o perifiton más por el movimiento de bajada de las barras (Escalante 1983). El análisis de muestras de hioídeas y que coincide con la subida de la vegetales obtenidas en cursos fluviales y mandíbula. lacustres de la zona Central de Chile han per- La segunda etapa, caracterizada por la ac- mitido determinar que los organismos com- ción del sistema hioídeo, es sin duda la más ponentes del biofilm asociados a los vegetales importante en cuanto a magnitudes de expan- acuáticos, consisten principalmente en algas sión de la cavidad bucal. filamentosas, protozoos (mayoritariamente Aunque esta especie puede capturar presas protozoos ciliados sésiles, como Vorticella y individuales por succión, su posibilidad está Stentor), diatomeas, rotíferos, estados larvales restringida a presas relativamente pequeñas, de insectos (Chironomidae), anélidos y mo- muy poco móviles y localizadas a distancias luscos. Los contenidos estomacales analiza- muy cercanas, aprovechando el mismo sistema dos indican que las especies bentolitorales re- de succión presente en el mecanismo mandi- presentan los mayores porcentajes con res- bular. pecto al volumen total, siendo escasa la re- Observaciones de individuos, tanto en con- presentación de elementos planctónicos, a pe- diciones experimentales como en terreno, han sar de la abundancia relativa de estas especies permitido constatar que los ejemplares de Ch. en el medio (Tabla 1). Cabe señalar que, dada pisciculus presentan un único mecanismo de la naturaleza de los componentes corporales alimentación que permite la obtención de flo- de organismos como protozoos, nematodos y CHEIRODON PISCICULUS 183

TABLA 1

Abundancia relativa de especies presa en el estero Quintero y en contenidos estomacales de ejemplares de Ch. pisciculus, IND/L = Individuos por Litro. X/IND = Número promedio de organismos por estómago Re1ative abundance of prey species in the Quintero strern and in stomach contents of Ch. pisciculus IND/L = lndividuals per Liter. XJIND =mean of organism per stomach

Agosto/1991 Septiembre/1991 Octubre/1991 Enero/1992

IND/L% X/IND% IND/L o/o X/IND% IND/L% X/IND% IND/L% X/IND %

Especies p1anctónicas Eucyclops macrurus 43 17,41 2,00 14,93 82 40,59 1,10 12,64 55 23,11 o 0,00 Brachionus calyciflorus o 0,00 o 0,00 2 0,84 3 4,92 Brachionus plicatilis 39 15,79 23 11,39 24 10,08 o 0,00 Keratella valga 77 31,17 48 25,76 77 32,35 o 0,00 Monosty/a ventralis o 0,00 o 0,00 o 0,00 4 6,56 Monosty/a sp. 3 1,21 6 2,97 4 1,68 31 50,82 0,40 2,34 Testudinella patina 19 7,69 23 11,39 14 5,88 5 8,20

Especies bento-litorales Alona pulchel/a 3 1,21 9,40 70,15 2 0,99 4,60 52,87 2 0,84 117 70,78 4 6,56 9,40 54,97 Chydorus sphaericus o 1 0,50 0,20 2,30 1 0,42 5,60 15,49 2 3,28 5,10 29,82 Simosa vetula o 1 0,50 o o Chironomidae 1 0,40 2,00 14,93 2 0,99 2,80 32,18 o 0,00 6,30 9,86 o 0,00 2,20 12,87

anélidos, éstos son digeridos fácilmente, lo bolares, característica que también se observa que hace difícil su detección e identificación en descripciones de estructuras cefálicas de en contenidos estomacales. otros grupos de caracoídeos (Weitzman 1962, En consecuencia, la posibilidad de un me- Alexander 1965, Roberts 1967, Fink y canismo especializado de captura de presas Weitzman 1974, Fink 1976, Howes 1976). individuales por succión está restringida por De acuerdo con esto se podría hipotetizar que la existencia de un único sistema de coordi- el mecanismo alimentario descrito para Ch. nación de movimientos mandibulares y de pisciculus se presentaría también en las otras expansión de la cavidad bucal, propios del especies del género e incluso en otros grupos mecanismo mandibular de raspado, es por esto de caracoídeos. Más aún, la adquisición de que la aparente versatilidad sugerida por la este particular mecanismo de captura y mani- gran variedad de ítemes alimenticios de Ch. pulación de presas es un elemento predomi- pisciculus no corresponde a una real posibili- nante en la mantención de un esquema es- dad estructural y funcional, sino a la naturaleza tructural generalizado, donde las posibilidades del recurso alimentario disponible asociado a de diversificación estarían restringidas, dadas la vegetación. Esto se ve reafirmado cuando las estrictas demandas estructurales que el es- se considera que el mecanismo de captura y quema funcional exige. manipulación descrito no permite una selec- ción de presas, ya que durante la acción de raspado mandibular la porción de biofilm es AGRADECIMIENTOS incorporada completamente a la cavidad bucal. Este trabajo fue financiado por el proyecto Finalmente, las distintas especies del género FONDECYT 491-90. Los autores agradecen Cheirodon presentan un patrón de disefío a la dibujante científica sefíora Carmen Tobar cefálico notoriamente similar (Géry 1977, M. por la transcripción de figuras y al sefíor Weitzman y Fink 1983, Miquelarena 1986) en Francisco flores por el apoyo y colaboración especial en lo referente a estructuras mandi- en el trabajo de terreno. 184 ALDUNATE & DE LA HOZ

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