UNIVERSIDADE PRESBITERIANA MACKENZIE CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
TIAGO FOGAÇA DE CARVALHO
FATORES INFLUENCIADORES NA DISTRIBUIÇÃO DE GASTRÓPODES ASSOCIADOS AO SARGASSUM SPP., NAS PRAIAS DA FORTALEZA E DO LAMBERTO, UBATUBA, SÃO PAULO
São Paulo 2014 TIAGO FOGAÇA DE CARVALHO
FATORES INFLUENCIADORES NA DISTRIBUIÇÃO DE GASTRÓPODES ASSOCIADOS AO SARGASSUM SPP. NA PRAIA DA FORTALEZA E DO LAMBERTO, UBATUBA, SÃO PAULO
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, da Universidade Presbiteriana Mackenzie como parte dos requisitos exigidos para a conclusão do Curso de Ciências Biológicas
Orientadora de TCC: Prof.ª Dr.ª Paola Lupianhes Dall’Occo
Orientadora de Iniciação Científica: MSc.ª Carina Waiteman Rodrigues
São Paulo 2014 AGRADECIMENTOS
Agradeço à Universidade Presbiteriana Mackenzie e ao Centro de Ciências Biológicas por terem me proporcionado excelente nível de ensino durante esses quatro anos e meio de graduação.
Agradeço à minha querida orientadora Carina Waiteman Rodrigues por toda dedicação, empenho e esforço que demonstrou durante todo o processo de execução deste trabalho. Agradeço também pela paciência que teve frente às minhas dificuldades. Também sou muito grato à minha querida San San. Obrigado por toda ajuda na escrita do trabalho e toda paciência que teve durante o mesmo; obrigado pela pessoa incrível que você é, serei eternamente grato. O papel de vocês foi mais que fundamental para a concretização desse trabalho.
Agradeço também à prof.ª Dra. Paola Dall’ Occo, por ter me aceitado como seu orientando e pelas dicas e conselhos importantes que me foram passados, além, é claro, da paciência que teve. Sua orientação também foi importante para a conclusão do presente trabalho.
Agradeço a todos os professores que me acompanharam durante esses anos de ensino e contribuíram para o meu aprendizado, em especial àqueles que me motivaram diretamente ou indiretamente a ser um biólogo: Miriam, Waldir, Guilherme, Adriano, Paola e Daniela.
Agradeço ao pessoal do laboratório de bentos do IO, Caia, Juju, Michele, Pablo, Ana e a minha querida e eterna Stellinha, nossas horas juntos lavando algas e conversando me farão muita falta. Agradeço também ao Sergio Vanin por suas contribuições ajudando na identificação dos gastrópodes.
Agradeço aos meus pais, Luiz e Solange, pelo incrível apoio que sempre me deram nas horas em que mais precisei; obrigado pelo conforto nos momentos difíceis e pela paciência que tiveram e, principalmente, por demonstrarem confiança incondicional em minha capacidade, sempre me encorajando a enfrentar adversidades. Dedico esse trabalho a vocês. Agradeço aos amigos maravilhosos que fiz na faculdade, passar todos esses anos com vocês foi incrível, sempre me lembrarei do quanto são importantes para mim. Agradeço a vocês: Helena, Roberta, Luiza, Débora, Paloma, Gabi, Fanny, Manes, João, Lorenzo, Guilherme, Gustavo e Neto por fazerem parte de anos tão incríveis. Em especial, agradeço à Julia Zaccarelli, que sempre esteve presente, sem sua ajuda provavelmente ainda estaria na faculdade. Obrigado por todos os seus resumos, aulas em quinze minutos e formatações de trabalhos perfeitas, que foram muito úteis para minha formação.
Agradeço aos mais que especiais: Larissa, Rayssa, Dimitri, Lígia e Dani, mais do que namorado você foi meu amigo em muitas horas que precisei. Agradeço por cada segundo de vocês em minha vida. Estaremos sempre juntos!
RESUMO
A comunidade fital bentônica é constituida por macroalgas marinhas que são habitadas por uma série de animais vágeis, incluindo os gastrópodes. Para se compreender essa comunidade, deve-se considerar diversos fatores físicos e biológicos. O principal fator, no entanto, para determinar a complexidade estrutural da alga e a distribuição de gastrópodes pode ser o hidrodinamismo. O presente trabalho estudou a fauna de gástropdes associados ao Sargassum spp. das praias da Fortaleza e do Lamberto, Ubatuba, São Paulo. Foram analisadas 5 macroalgas por mês entre janeiro e junho de 2012, as macroalgas foram fixadas em formaldeído e posteriormente, em laboratório, as mesmas foram lavadas em um jogo de peneiras (2.0mm a 0.5mm). Os gastrópodes retidos foram triados e identificados até o menor nível taxonômico possível, e armazenados em etanol 70%. O volume da macroalga foi estimado pelo método de Hacker e Steneck (1990) e os pesos secos do Sargassum spp. e epífitas foram obtidos após a secagem em estufa por 72 horas a 60ºC. Foram identificados 4613 indivíduos, compreendidos em 21 espécies. Os gastrópodes se caracterizaram por indivíduos de diversos tamanho, formatos e hábitos alimentares, as espécies mais abundantes, foram Eulithidium affine na praia da Fortaleza e Bittolium varium na praia do Lamberto. Em média o Sargassum spp. da praia do Lamberto apresentou as frondes mais altas, já na praia da Fortaleza as frondes exibiram um número maior de ramificações. Uma relação positiva foi verificada entre a complexidade estrutural e a biomassa da macroalga com a riqueza e abundância de gastrópodes. Além disso, uma relação negativa foi notada entre o alto hidrodinamismo e complexidade estrutural do Sargassum spp, como o esperado na praia da Fortaleza. Uma flutuação na abundância de organismos foi observada nas duas praias durante os seis meses, possivelmente pela diferença de nutrientes presentes e temperatura da água. O Sargassum spp. e suas epífitas associadas mostraram-se atuar como importantes substratos para os gastrópodes, sendo de grande importância para a manutenção da comunidade fital como um todo.
Palavras-chave: fital, Sargassum, epífitas, gastrópodes, hidrodinamismo, Ubatuba. ABSTRACT
The benthic community incorporates the macroalgae which are inhabited by many benthic animals, including gastropods. To understand this community, it must be considerate several physical and biological factors. However, the most important factor to determinate the algae structural complexity and the distribution of gastropods may be the hydrodynamics. This study aimed to understand the gastropods associated with Sargassum spp., at two different beaches of Ubatuba city: Fortaleza and Lamberto. Between January and June of 2012 five samples (fronds) were taken per shore, fixed with formaldehyde and washed through sieve meshes (2.0mm to 0,5mm). The gastropods retained were identified and fixed in alcohol 70%. The volume of the macroalgae was estimated by Hacker and Steneck (1990) method and the dry weight of both, Sargassum spp. and epiphyte algae were obtained after drying in a stove for 72 hours at 60ºC. A total of 4613 individuals were identified, comprised in 21 species. Gastropods were characterized by individuals of diverse size, shape and feeding habits, the most abundant species were Eulithidium affine at Fortaleza beach and Bittolium varium at Lamberto beach. Sargassum spp. from Lamberto beach presented the highest fronds, as in Fortaleza beach exhibited a greater number of branches. A positive relationship was notice between the algae structural complexity and the biomass of Sargassum spp. with the species richness and abundance of gastropods. Besides that, a negative relationship was observed between high hydrodynamic and structural complexity of Sargassum spp., as expected at Fortaleza beach. An abundance fluctuation of organisms was observed at both beaches during the six months, possible due to differences in nutrients and the water temperature. The Sargassum spp. and its epiphyte algae are an important substrates for gastropods, thus are important for the maintenance of the phytal community as a whole.
Keywords: phytal, Sargassum, epiphytes; gastropods, hydrodynamics, Ubatuba. SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO...... 1 2 OBJETIVOS...... 5 2.1 OBJETIVOS GERAIS...... 5 2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS...... 5 3 MATERIAL E MÉTODOS...... 6 3.1 ÁREA DE ESTUDO...... 6 3.1.1 Praia do Lamberto – Enseada do Flamengo...... 6 3.1.2 Praia da Fortaleza – Enseada da Fortaleza...... 7 3.2 AMOSTRAGEM...... 8 3.3 ANÁLISE ESTATÍSTICA...... 10 4 RESULTADOS...... 12 5 DISCUSSÃO...... 25 6 CONCLUSÕES...... 31 7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...... 32 8 APÊNDICE...... 42
1. INTRODUÇÃO
Os costões rochosos estão entre os ambientes marinhos mais produtivos do planeta, abrigando um grande número de organismos de extrema importância econômica e ecológica, tais como gastrópodes, macroalgas, crustáceos, ostras, mexilhões e peixes (COUTINHO, 2002). Essa elevada produtividade pode ser explicada pela grande disponibilidade de nutrientes e pelo alto número de microhabitats (COUTINHO; ZALMON, 2009; GARRISON, 2010). As macrófitas habitam os substratos consolidados, nos costões rochosos e recifes de corais, e os substratos não consolidados das zonas litorâneas e sublitorâneas de estuários, desempenhando uma importante função na manutenção da biodiversidade marinha (TAYLOR, 1971; EDGAR; ROBERTSON 1992; JERKANOFF et al., 1996). Denomina-se fital o habitat dominado por macrófitas, compreendendo a epifauna e a epiflora associadas. As macrófitas podem ser representadas por gramas marinhas ou macroalgas que se aderem, por meio de um apressório a substratos consolidados, como por exemplo o costão rochoso (MASUNARI, 1987; ROSA et al., 2002). O espaço em costões rochosos é um dos fatores limitantes de maior importância para o estabelecimento de organismos bentônicos (DAYTON, 1971). Contudo, as macroalgas podem atuar como substrato biológico, para outros organismos, aumentando assim a área disponível para colonização, fornecendo alimento, abrigo, refúgio, espaço para recrutamento, desenvolvimento e reprodução (GÜTH, 2004; ABUCHAHLA, 2005). Como substrato biológico, as macroalgas e suas epífitas sustentam organismos de diferentes níveis tróficos, compostos por animais residentes, exclusivos do fital, e por animais visitantes (RUITTON et al., 2000; JACKSON et al., 2001; DUBIASKI-SILVA; MASUNARI, 2008). Uma grande variedade de invertebrados marinhos constitui o componente residente no substrato algal, onde as condições são mais favoráveis ao sucesso adaptativo (MASUNARI, 1982). Entre as comunidades de animais, que vivem associadas as macroalgas, pode-se distinguir a fauna séssil, composta principalmente por cnidários coloniais, briozoários, cirripédios, ascídias e esponjas; e a fauna vágil, constituída por equinodermos, crustáceos, moluscos e poliquetos. Ao se compararem as comunidades de fital dos diversos mares do mundo, os
!1 moluscos e anfípodes são os grupos mais abundantes da macrofauna (MASUNARI, 1982). A composição e a abundância das macroalgas e da epifauna associada são reguladas por diversos fatores físicos e biológicos. A turbidez e o hidrodinamismo, segundo Leite et al. (2011), podem ser os fatores abióticos mais importantes na estruturação da comunidade fital. O grau de exposição às ondas pode influenciar significativamente essas comunidades, afetando a biomassa, e a estrutura das algas assim como o tipo e a quantidade de sedimento acumulado entre o os ramos das algas (GÜTH, 2004). Széchy e Paula (2000) apontam o menor desenvolvimento das algas em locais expostos, devido ao estresse mecânico e à exposição ao ar durante as marés baixas. Diversos autores ainda sugerem que a interação entre hidrodinamismo e a profundidade também pode alterar a composição e abundância da comunidade fital, pois quanto maior a profundidade, menor será o impacto das ondas sobre os organismos (HAGERMAN, 1966; FENWICK, 1976; KRAPP-SCHICKEL, 1993). Dentre os fatores biológicos, que influenciam as comunidades do fital, a presença de algas epífitas aumenta a complexidade estrutural das macroalgas, podendo gerar efeitos positivos para os organismos ali presentes, uma vez que as algas epífitas aumentam a superfície disponível para a colonização, por outro lado a grande biomassa de epífitas pode gerar efeitos prejudiciais às suas hospedeiras, devido principalmente ao sombreamento sobre a macroalga. Tal fato pode alterar as taxas de absorção da luz solar e limitar a sua profundidade de ocorrência, afetando os organismos que vivem associados à ela (JACOBUCCI, 2005). Széchy e Paula (2000) mencionam que em costões rochosos expostos, as algas epífitas estão presentes em menor quantidade, se não ausentes e, em geral, as macroalgas, juntamente com a comunidade fital, são maiores e mais abundantes em áreas protegidas. Outro fator biológico de grande importância é a herbivoria, que tem papel fundamental no controle da biomassa das macroalgas (VAN ALSTYNE, 1988; COUTINHO, 2012). Dentre as macroalgas, o Sargassum (Phaeophyceae) é um dos gêneros de maior complexidade estrutural e consequentemente com o maior número de espécies. Podem apresentar talos eretos, fortes e em feixes cilíndricos, podendo
!2 atingir 60 centímetros de comprimento. Essa macroalga apresenta também muitas ramificações curtas que se expandem em formas de folhas alternadas e elípticas, cujas pontas apresentam flutuadores (JOLY, 1967). Bancos de Sargassum, geralmente, são predominantes na região do mesolitoral e infralitoral, podendo representar mais de 80% da cobertura e da biomassa de algas, principalmente no litoral dos estados de São Paulo e Rio de Janeiro (JACOBUCCI et al., 2006) (Figura 1). A presença e a quantidade de macroalgas em uma comunidade fital é um importante elemento estruturador da paisagem subaquática, na medida em que muitos organismos utilizam as macroalgas como recurso alimentar (DUFFY; HAY, 2000). No Brasil, a utilização econômica do Sargassum é crescente e em países como Japão, Inglaterra, Austrália e Estados Unidos, já são utilizadas diretamente como fonte de alimento, para a extração de alginato, além da produção medicamentos e ração animal (SZÉCHY; PAULA, 2000).
Figura 1 – Banco de Sargassum spp. na zona do infralitoral, Praia da Fortaleza, Ubatuba, São Paulo.
Diversos estudos apontam os gastrópodes (Filo Mollusca) como um dos grupos com alta representatividade em comunidades fitais bentônicas, principalmente presentes no Sargassum (GÜTH, 2004; JACOBUCCI et al., 2006; ABUCHAHLA, 2005; LEITE, et al., 2009). Consequentemente, esses organismos podem ter grande influência na distribuição das macroalgas e epífitas de costões rochosos (BARNES; HUGHES, 1999; TANAKA; LEITE, 2003; COUTINHO, 2012). O número de espécies registradas de gastrópodes no mundo é de cerca de 80 mil, porém estima-se que esse número possa chegar a 200 mil, incluindo organismos de água doce, marinhos e terrestres. Dos organismos descritos, cerca de 1100 espécies marinhas foram registradas no Brasil, sendo 360 para o !3 estado de São Paulo, com um maior número de espécies no litoral norte e baixada santista (BIOTA, 2012). Porém não há estimativa da quantidade de espécies de gastrópodes de fital. A grande maioria dos gastrópodes bentônicos é herbívora ou detritívora, podendo se alimentar tanto das próprias frondes das macroalgas, quanto de suas epífitas (LEITE et al., 2009; BIOTA, 2012). Há ainda espécies carnívoras, e poucas espécies apresentam hábitos suspensívoros. Muitos grupos de gastrópodes adaptaram-se ao hábito parasitário ou comensal (BIOTA, op. cit.). As macroalgas e epífitas representam um importante recurso alimentar para os gastrópodes (COUTINHO, 2012), sendo que os fatores que influenciam a escolha das algas, como fonte de alimento, envolvem desde a morfologia de seus aparelhos alimentares, como a facilidade de digestão e do conteúdo energético da macroalga (MASUNARI, 1987). Portanto, variações na densidade dos gastrópodes podem afetar a composição e abundância das algas, sendo eles de extrema importância para a dinâmica do ecossistema e a ciclagem de nutrientes (JACOBUCCI, 2005). A análise estrutural da comunidade da macrofauna bentônica é uma importante ferramenta em programas de monitoramento ambiental e, pelo fato de apresentarem uma mobilidade restrita essa fauna fica sujeita às condições ambientais diversas (POSEY, 1987; SOLA; PAIVA, 2001). Devido a sua sensibilidade às variações das condições ambientais, os gastrópodes são importantes bioindicadores no monitoramento e avaliação de impactos ambientais causadas por perturbações naturais ou antropogênicas (JACOBUCCI, 2005). Dessa forma, os gastrópodes são de grande importância ecológica para estudos com a comunidade fital de costões rochosos, afetando diretamente a abundância de macroalgas e algas epífitas presentes, e consequentemente, alterando a produtividade primária desse ambiente. Desse modo, alterações em suas populações refletem diretamente na dinâmica da comunidade bentônica (CLARKE; WARD, 1994; SÁNCHEZ-MOYANO et. al. 2001; BARROS et. al., 2013). Assim, é relevante que se saiba a composição específica e quais os possíveis efeitos que a ausência desses organismos causariam na comunidade.
!4 2. OBJETIVOS 2.1 Objetivo geral
Este estudo tem por objetivo geral, analisar a composição específica e caracterizar quantitativamente os gastrópodes associados à macroalga Sargassum spp., de duas praias distintas, Fortaleza e Lamberto, em Ubatuba, São Paulo, procurando correlacionar com os fatores ambientais e a complexidade estrutural da alga.
2.2 Objetivos específicos
- Caracterizar a alga quanto ao volume médio intersticial e biomassa média (peso seco); - Caracterizar o Sargassum spp. e as algas epífitas segundo a suas biomassas médias (pesos secos); - Caracterizar os gastrópodes quanto à riqueza de espécies, diversidade de espécies, abundância absoluta e sua distribuição temporal; - Verificar possíveis associações entre: Biomassa do Sargassum spp. e suas algas epífitas aos descritores de comunidade; - Analisar a flutuação dos gastrópodes com a complexidade estrutural das macroalgas (volume e biomassa); - Analisar a influência do hidrodinamismo nas populações de Sargassum spp. e algas epífitas e gastrópodes.
!5 3. MATERIAL E MÉTODOS 3.1 ÁREA DE ESTUDO O presente estudo foi realizado em duas praias distintas, sendo elas a praia da Fortaleza, localizada na Enseada da Fortaleza, e a praia do Lamberto localizada na Enseada do Flamengo, ambas no município de Ubatuba, São Paulo (Figura 2).
Figura 2 - Enseadas da Fortaleza e do Flamengo, Ubatuba, SP. Círculos vermelhos indicam os locais de coleta (Modificado de Jacobucci et al., 2009a,b).
3.1.1 Praia do Lamberto – Enseada do Flamengo A Praia do Lamberto está localizada próxima a Praia do Saco da Ribeira, na Enseada do Flamengo (23°29’42’’S, 45°05’W). Essa enseada apresenta baixa profundidade, com valor máximo atingindo os 14 metros. O entorno da enseada é predominantemente formado por costões rochosos, com característica recortada (SASSI; KUTNER, 1982) Trata-se de um ambiente semiconfinado, cuja circulação se dá pela entrada de correntes vindas do sul e pelo lado ocidental da enseada (DULEBA, 1994). O sublitoral à frente da praia do Lamberto é raso, com profundidade máxima de 5 metros, apresentando 50 metros de extensão (Figura 3) e baixo hidrodinamismo, por se localizar no fundo da enseada. A praia é submetida à influência de resíduos domésticos e intensa atividade humana (CORBISIER, 1994; FERNANDEZ et al., 2011). O sublitoral de suas margens é dominado por matacões de diversos tamanhos, os quais são por sua vez colonizados por !6 diferentes espécies de Sargassum (SZÉCHY; PAULA, 2000; GÜTH, 2004; LEITE et al., 2007;).
Figura 3 – Praia do Lamberto, Ubatuba, São Paulo (Imagem: Carina Rodrigues, 2013).
Os locais das coletas situaram-se no nível -0,3, na franja do infralitoral. A temperatura e a salinidade médias da água refletem aquelas das enseadas próximas, variando de 20 a 34,8°C e 20 à 30, respectivamente, e tem como característica uma água oligotrófica (CORBISIER, 1994).
3.1.2 Praia da Fortaleza – Enseada Fortaleza
O costão rochoso da Ponta da Praia da Fortaleza, localiza-se no litoral norte do Estado de São Paulo, entre 23°29'30"S e 23°32'30"S e as longitudes 45°06'30"W e 45°10'30"W. A Enseada da Fortaleza situa-se em uma área reduzida da planície costeira. O relevo circunjacente emerso e a topografia do fundo promoveram a formação de um litoral extremamente recortado, no qual a enseada está inserida e onde se encontram ambientes propícios para o estabelecimento e desenvolvimento de uma grande variedade de organismos (NEGREIROS-FRANSOZO et al., 1991; Ab’SÁBER, 1995). O costão rochoso da praia é uma ponta rochosa com 40 metros de largura, em sua porção mais estreita, avançando na direção sudeste-nordeste por cerca de 500 metros em direção ao mar. Essa configuração confere à Ponta !7 da Fortaleza duas faces com graus diferentes de exposição à ação das ondas (Figura 4).
Figura 4 – Praia da Fortaleza, Ubatuba, São Paulo (Imagem: Carina Rodrigues, 2013).
A água do mar na Enseada da Fortaleza apresenta temperatura média anual de 23,5°C, salinidade de 34,4 e concentração de oxigênio dissolvido de 5,46 mg/L (NEGREIROS-FRANSOZO et al., 1991).
As coletas nessa área foram realizadas na face noroeste que pode ser considerada, em sua maior extensão, como moderadamente protegida. A área da coleta é constituída por blocos rochosos onde, de trechos em trechos, aparecem superfícies contínuas e uniformes (JACOBUCCI et al., 2009a,b).
3.2 AMOSTRAGEM Coletas mensais foram realizadas entre janeiro e junho de 2012, nas praias da Fortaleza e do Lamberto. As macroalgas foram retiradas por meio de mergulhos livres, em uma área de 50 metros de extensão, paralelos ao costão rochoso, todos previamente delimitados.
Quinze macroalgas foram coletadas mensalmente para cada praia. As algas foram raspadas do substrato com o auxílio de uma espátula, tendo-se o cuidado de manter o apressório junto a elas. Para avaliar a flutuação da flora e fauna presentes na área de estudo, cada fronde foi envolvida, individualmente
!8 com saco de tecido com malha de 250 mm, para que todos os organismos associados ficassem retidos.
Os dados abióticos da água do mar, temperatura e salinidade, foram mensurados mensalmente com o auxilio de uma termômetro de mercúrio e um refratômetro respectivamente, três réplicas de amostras de água (1 litro cada) foram coletadas para posteriores análises de material em suspensão e estimativa das porcentagens de nutrientes (fosfato e nitratos).
Em laboratório, cada fronde das macroalgas foi lavada separadamente em uma série de baldes com água doce. A água de cada balde foi filtrada em peneiras com diferentes malhas de 2,0 mm a 0,5 mm, com a finalidade de separar a macrofauna em diferentes classes de tamanho. A lavagem e o peneiramento do material foram contínuos até que nenhum organismo fosse encontrado na solução.
A fauna retida nas peneiras foi conservada em álcool 70% e posteriormente, os organismos foram contados e identificados em nível de grupos taxonômicos superiores (Filo, Classe ou Ordem). Os exemplares de Sargassum spp. e epífitas associadas foram conservados em formol 4%.
Para mensurar a complexidade estrutural de cada fronde a cada mês, foram utilizadas dois tipos de medidas, o volumétrico e a pesagem. O volume intersticial (ml), definido como o volume de água absorvido pelos espaços entre as copas das algas, é obtido pela subtração do volume do talo menos volume da copa, baseado no método descrito por Hacker e Steneck (1990). Obtém-se o volume da copa (ml) multiplicando a altura pela largura e comprimento (cm) de cada alga submersa em água e o volume do talo (ml) foi obtido pelo volume de água deslocado, quando a alga está submersa. Finalmente os pesos secos (g) das frondes do Sargassum spp. e suas epífitas foi obtido separadamente após a secagem em estufa por 72 horas a 60ºC.
Para o estudo populacional dos gastrópodes, cinco frondes foram escolhidas aleatoriamente entre as quinze coletas mensais. Os gastrópodes
!9 foram, então, identificados até o menor nível possível (gênero e espécie), sob microscópio estereoscópico, consultando-se referências bibliográficas especializadas (RIOS, 1985; CDB, 2014; GASTROPODS, 2014; MALACOLOG, 2014; SEASHELLS, 2014; WORMS, 2014). Para confirmação das espécies de gastrópodes, foram realizadas consultas a especialistas.
Após a identificação das espécies, foram calculados os descritores de comunidade: riqueza, diversidade de espécies e equitabilidade.
3.3 ANÁLISE ESTATÍSTICA
Segundo Odum e Barret (2007), a riqueza de espécies (S) pode ser definida como o número de espécies de uma determinada região. A diversidade de espécies refere-se à variedade de espécies de organismos de uma determinada comunidade, habitat ou região e a sua abundância relativa (SCOLFORO; CARVALHO, 2008). Para o cálculo da diversidade, utilizou-se o
índice de Shannon-Weaver [H’ (log10)] que atribuiu peso igual entre as espécies raras e abundantes, sendo que quanto maior o valor do índice, maior será a diversidade da população (MAGURRAN, 1988). A equitabilidade (J’) foi calculada com base no Índice de Pielou, que é derivado do índice de Shannon e permite representar a uniformidade da distribuição dos indivíduos entre as espécies, sendo que seu valor apresenta amplitude de 0 (uniformidade mínima) a 1 (uniformidade máxima) (PIELOU, 1975).
Os dados obtidos foram testados e tratados por meio de técnicas univariadas paramétricas, quando apresentavam uma distribuição normal, e por técnicas não-paramétricas quando a distribuição não era normal.
Os testes de Student (teste t) e o teste de Mann-Whitney (teste U) foram aplicados para testar diferenças significativas entre os meses para o peso seco de frondes e organismos, abundância, diversidade, equitabilidade e riqueza de espécies. O teste de Student, é o método paramétrico mais utilizado para se avaliarem diferenças entre as médias de dois grupos. Esse teste pode ser utilizado mesmo que as amostras sejam pequenas, desde que seja admitido que
!10 as populações que deram origem às amostras tenham distribuição normal e variabilidades não significativamente diferentes (FAY; PROSCHAM, 2010). Já o teste U é uma prova não-paramétrica destinada a comparar grupos independentes com tamanhos semelhantes ou desiguais, sendo possível determinar se uma diferença encontrada entre medidas de dois grupos é estatisticamente significativa, com o nível de significância de 95% (p= 0,05) (HART, 2001).
Para se verificar a existência de diferenças significativas foram feitas análises de similaridade (ANOSIM). Essa análise é não paramétrica e pode ser aplicada às matrizes de dados biológicos com grande número de zeros (CLARKE; WARWICK, 1994). Além disso, fornece um caminho para testar estatisticamente a existência de diferenças significativas entre dois ou mais grupos de amostras previamente estabelecidos. No presente estudo, procurou- se verificar se existe diferença entre as abundâncias de gastrópodes nos meses amostrados e em cada praia. Essa análise trabalha diretamente na diferença de significância dos postos entre grupos e dentro dos grupos, com valor de R variando dentro do intervalo -1... +1, sendo que o valor 0 indica agrupamento completamente aleatório (CLARKE, 1993; CLARKE; WARWICK, op. cit.).
A análise de similaridade porcentual (SIMPER) serviu como complemento para análise dos dados. Ela consiste em calcular a dissimilaridade entre todos os pares de amostras dos grupos obtidos. Calcula-se a contribuição média de cada espécie para a dissimilaridade entre os grupos de amostras (CLARKE; WARWICK, 1994; RODRIGUES; PIRES-VANIN, 2009).
Os seguintes pacotes estatísticos foram utilizados para as analises: BioStat 5.0, Primer versão 6.0® e SPSS 17.0 (Statistical Package for the Social Sciences).
!11 4. RESULTADOS
Em ambas as praias do presente estudo os valores mais baixos da temperatura superficial da água do mar foram observados em junho (21°C) (Quadro 1). Na praia da Fortaleza, os maiores valores de temperatura superficial (25°C) foram obtidos em fevereiro e abril; e na praia do Lamberto, o maior valor foi observado em março (26°C).
A salinidade na praia da Fortaleza variou entre 33 e 35, e na praia do Lamberto, entre 32 e 35. O nível da maré, em ambas as localidades e datas de amostragem, variou de 0,3 (janeiro) a 0,0 (junho), e foi consultado confirmado pelo marégrafo localizado no píer da base do Instituto Oceanográfico, em Ubatuba (Quadro 1).
Quadro 1 – Nível da maré, temperatura superficial (°C) e salinidade para cada coleta realizada nas praias da Fortaleza e do Lamberto, Ubatuba, São Paulo. Fortaleza Lamberto Data Maré Temp (°C) Sal Data Maré Temp (°C) Sal JAN 10 0.3 23.5 35 11 0.3 24 34 FEV 8 0.2 25 34 7 0.2 25 32
2 MAR 8 0.1 24 35 7 0.2 26 34 1 0
2 ABR 10 0.2 25 33 9 0.1 25 34 MAIO 8 0.1 23 35 9 0.1 23.5 35 ! JUN 20 0.0 21 34 21 0.0 21 34
Os valores obtidos quanto às concentrações de nutrientes nas amostras de água do mar variaram aos longos dos meses, nas praias da Fortaleza e do Lamberto como demonstrado na figura 5. Percebeu-se que, na praia da Fortaleza a quantidade dos nutrientes foi mais elevada no mês de junho, e na praia do Lamberto ocorreu uma flutuação desses nutrientes durante todos os meses amostrados. Quanto ao material em suspensão, as amostras da praia do Lamberto apresentaram valores mais elevados em comparação à praia da Fortaleza, principalmente nos meses de março e maio.
A análise das macroalgas coletadas indicou que houve flutuação na quantidade de ramos primários e secundários do Sargassum spp., ao longo do período amostrado, em ambas as praias (Figura 6). Na praia da Fortaleza, o
!12 maior valor de ramos primários foi observado em abril (7,4 ± 3,0 ramos primários) e na praia do Lamberto, em maio (4,3 ± 1,5 ramos primários). É importante ressaltar que a quantidade mais elevada de ramos primários e secundários sempre ocorreu na Praia da Fortaleza (Figura 6).
Foi observado um declínio do comprimento das frondes de Sargassum spp. em ambas as praias ao longo dos meses, sendo que as frondes da praia do Lamberto sempre foram as maiores, em relação à praia da Fortaleza (Figura 7). Os maiores valores de comprimento de frondes foram observados em março, para a praia da Fortaleza, e em janeiro, para a praia do Lamberto.
Material em suspensão Fosfato 0.6 0.7
0.5 0.6
0.4 )
M 0.5 µ ( 0.3 o ã g ç 0.4 a r 0.2 t n e c
n 0.3
0.1 o C
0.0 0.2
-0.1 0.1 JAN FEV MAR ABR MAIO JUN JAN FEV MAR ABR MAIO JUN Mês Mês
Nitrito Nitrato 0.35 5.0
0.30 4.0 )
) 0.25 M M µ ( µ
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3.0 o o
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0.10 C 1.0 0.05
0.00 0.0 JAN FEV MAR ABR MAIO JUN JAN FEV MAR ABR MAIO JUN
Mês FORTALEZA Mês ! LAMBERTO Figura 5 – Biomassa de material em suspensão e concentração dos nutrientes, ao longo dos meses, nas amostras de água superficial coletadas nas praias da Fortaleza e do Lamberto, Ubatuba, São Paulo.
!13 Ramos Primários Ramos Secundários
12 50
10 40 s s
o 8 o m m a
r 30 a
r
e e d
6 d
o r o r e e
m 20 m ú
4 ú N N
2 10
0 0 JAN FEV MAR ABR MAIO JUN JAN FEV MAR ABR MAIO JUN
Mês Mês Fortaleza Lamberto Figura 6 – Número de ramos primários e secundários dos exemplares de Sargassum spp. coletados, durante o período amostral, nas praias do Lamberto e Fortaleza, Ubatuba, São Paulo.
Altura das frondes
60
50
40
m 30 c
20
10
0 Jan Fev Mar Abr Mai Jun Mês Fortaleza Lamberto ! Figura 7 – Comprimento das frondes de Sargassum spp. coletados durante o período amostral, nas praias do Lamberto e Fortaleza, Ubatuba, São Paulo.
As análises do volume médio da copa das frondes e do volume intersticial do Sargassum spp. indicaram que as amostras da praia do Lamberto apresentaram as maiores médias (Figuras 8 e 9). O volume da copa apresentou a maior média no mês de abril (114 ± 55,05) e o volume intersticial foi maior no mês de fevereiro, para ambas as praias: Lamberto (8066,45 ± 3579,89) e Fortaleza (4508 ± 16,86). Na praia da Fortaleza, a maior média para o volume do talo (61, 6 ± 40,03) foi obtida no mês de janeiro.
!14 Volume da Copa (mL)
180
160
140
120
100 L m 80
60
40
20 Fortaleza Lamberto 0 JAN FEV MAR ABR MAIO JUN ! Mês Figura 8 – Volume médio das frondes de Sargassum spp. das praias da Fortaleza e Lamberto, Ubatuba, São Paulo.
O peso seco total de Sargassum spp. e epífitas, representadas principalmente pela alga Hypnea musciformis, variou em ambas as praias, no decorrer do período amostral, de maneira decrescente (Figura 10). Os valores mais elevados ocorreram na praia do Lamberto.
Segundo o teste t (Student), na praia da Fortaleza, os pesos secos das macroalgas em fevereiro e abril foram significativamente diferentes dos meses de maio e junho (fev e maio, t = 3,463; fev e jun, t = 4,114; abr e mai = 2,524; abr e jun, t = 5,72, p< 0,05). Na praia do Lamberto, o peso seco total em janeiro foi significativamente diferente do mês de junho (t = 2,32; p = 0,04). Além disso, os valores em fevereiro foram significativamente diferentes dos meses de maio e junho (t = 3,137; p = 0,03 e t = 3,626; p = 0,006, respectivamente) (Figura 10).
As análises das macroalgas individualmente revelaram que o peso seco das frondes de Sargassum spp. da praia da Fortaleza foi maior nos meses de janeiro e fevereiro (7,39g ± 5,24 e 7,17g ± 2,59, respectivamente) (Figura 11). Porém, apenas os pesos dos meses de fevereiro e abril apresentaram diferenças significativas (fev e abr, t = 3,01; p = 0,039; fev e mai, t = 3,386; p = 0,009; fev e jun, t = 4,244, p = 0,013; abr e jun, t = 3,849, p = 0,004).
!15 Volume Intersticial (mL)
14000
12000
10000
8000 l m 6000
4000
2000 Fortaleza Lamberto 0 JAN FEV MAR ABR MAIO JUN ! Mês Figura 9 – Volume intersticial médio das frondes de Sargassum spp. das praias da Fortaleza e Lamberto, Ubatuba, São Paulo.
FORTALEZA LAMBERTO 25 25
20 20 ) ) g g ( (
15 15 o o c c e e s s
o o s s e 10 e 10 P P
5 5
0 0 JAN FEV MAR ABR MAIO JUN JAN FEV MAR ABR MAIO JUN ! Mês Mês Figura 10 – Peso seco total de Sargassum spp. e epífitas das praias da Fortaleza e do Lamberto, Ubatuba, São Paulo.
Na praia do Lamberto o mês de fevereiro apresentou o maior valor de peso seco de Sargassum spp. (11,46g ± 6,47) (Figura 11). O peso no mês de janeiro foi significativamente diferente de maio (t = 2,98; p = 0,04) e fevereiro de junho (t = 2,446, p = 0,4). Nas duas praias o mês de junho exibiu os menores valores de peso seco (Figura 11).
Já em relação as epífitas, na Praia da Fortaleza, o peso seco foi maior em fevereiro (1415,46mg ± 1294,00) e menor em junho (74,7mg ± 75,26) (Figura 11). Contudo, apenas o peso no mês de abril foi significativamente diferente dos meses de maio e junho (t = 5,011; p = 0,007; t = 5,153, p = 0,006). Na Praia do !16 Lamberto, o peso seco médio foi maior no mês de abril (3694,06mg ± 3687,34) e menor no mês de junho (89,36mg ± 143,77). Houve diferença significativa entre os pesos nos meses de fevereiro, abril e maio em comparação a junho (fevereiro e junho, t = 2.98, p = 0,04; abril e junho, t = 2.61; p = 0,009; maio e junho, t = 2.40; p = 0,016) (Figura 11).
FORTALEZA Sargassum sp 25 8000 Epifítas
20 6000 ) ) g g (
15 m ( o
c o e c s
e 4000 s o
s
10 o e s P e P
2000 5
0 0 JAN FEV MAR ABR MAIO JUN JAN FEV MAR ABR MAIO JUN Mês Mês
LAMBERTO
Sargassum sp Epífitas 25 8000
20 6000 ) g ) g m ( ( 15
o o c c e
e 4000 s s
o o s 10 s e e P P
2000 5
0 0 JAN FEV MAR ABR MAIO JUN JAN FEV MAR ABR MAIO JUN Mês Mês Figura 11 – Peso seco do Sargassum spp. e das epífitas coletadas nas praias do Lamberto e Fortaleza, Ubatuba, São Paulo.
Em relação aos gastrópodes, um total de 4613 indivíduos foram encontrados nas frondes de Sargassum spp. analisadas, compreendendo 19 espécies. Na praia de Fortaleza, foram verificados 1558 indivíduos; na praia do Lamberto, 3055 indivíduos. A lista completa das espécies pode ser observada no Quadro 2.
Quadro 2 – Espécies de gastrópodes encontrados nas frondes de Sargassum spp. das praias da Fortaleza e do Lamberto, Ubatuba, São Paulo.
!17 Ordem Família Espécies
Fissurela rosea (Gmenlin, 1791) Archaeogastropoda Fissurellidae Diodora sp. J.E. Gray, 1821 Eulithidium affine (C. B. Adams, 1850) Tricollidae Eulithidium affine cruenta (C. B. Adams, 1850) Trochidae Tegula viridula (Gmenlin, 1791) Littorinimorpha Rissoidea Benthonella tenella (Jeffreys, 1869)
Caecum ryssotitum Folin, 1867 Mesogastropoda Carcidae Caecum brasilicum Folin, 1874
Cerithidae Bittiolum varium (Pfeiffer, 1840) Costoanachis sertulariarum (d‘Orbigny, 1839) Neogastropoda Columbellidae Costoanachis catenata (Sowerby I, 1839)
Parvanachis obesa (C. B. Adams, 1845) Eulimidae
Littorinidae Echinolittorina milaris (Quoy & Gaimard, 1833) Marginellidae Olividae Olivella minuta (Link, 1807)
Pyramidellidae Boonea jadisi (Olsson & McGinty, 1975) Lophodoris sp1 G. O. Sars, 1878 Nudibranchia Goniodoridiae ! Lophodoris sp2 G. O. Sars, 1878
Em relação aos descritores de comunidade, na Praia da Fortaleza, as amostras do mês de abril mostraram as maiores médias de abundância de organismos (87,6 ± 27,04), diversidade (1,175 ± 0,22) e riqueza de espécies (6,8 ± 1,48). Para este último descritor, as amostras de fevereiro também apresentaram o mesmo resultado, além da maior média de equitatibilidade entre elas (1,219 ± 0,32). Junho, por sua vez, revelou as menores médias em comparação aos outros meses da coleta: S = 2,8 ± 0,84 ; N = 19,4 ± 6,88; J’ = 0,518 ± 0,23 e H’ = 0,529 ± 0,31 (Tabela 1).
Na praia do Lamberto, o mês de fevereiro apresentou o maior valor médio de diversidade (H’) (1,503 ± 0,08), sendo que o menor valor médio ocorreu em abril (0,976 ± 0,11). Da mesma forma, a média mais elevada de riqueza de espécies (S) foi encontrada em fevereiro (8,2 ± 3,7), enquanto a menor média ocorreu em janeiro (4,2 ± 0,45). A abundância de espécies média (N) foi mais alta no mês de abril (197,2 ± 93,95), e a mais baixa, no mês de janeiro (17,8 ±
!18 10,99). (Fotos de algumas espécies de gastrópodes se encontram no apêndice A). Por fim, a equitatibilidade média (J’) foi maior em janeiro (0,810 ± 0,13) e menor, em abril (0,485 ± 0,32) (Tabela 1)
Na praia da Fortaleza, os meses de abril e maio apresentaram as mais altas abundâncias médias totais (87,6 ± 130,51 e 74,40 ± 17,27 indivíduos, respectivamente). O mês de junho apresentou a menor abundância média (97 ± 38,97 indivíduos) (Figura 12).
Tabela 1 – Descritores de comunidade verificados para gastrópodes em Sargassum spp. das praias da Fortaleza e Lamberto, Ubatuba, São Paulo. PRAIA DA FORTALEZA JAN FEV MAR ABR MAIO JUN S 4.2 ± 3.27 6.8 ± 2.49 4.6 ± 2.07 6.8 ± 1.48 4.4 ± 2.19 2.8 ± 0.84 N 44.6 ± 62.45 65 ± 28.06 20.4 ± 17.27 87.6 ± 27.04 74.6 ± 54.43 19.4 ± 6.88 H' 0.739 ± 0.56 1.219 ± 0.32 1.002 ± 0.46 1.175 ± 0.22 0.669 ± 0.40 0.529 ± 0.31 J' 0.643 ± 0.09 0.648 ± 0.11 0.691 ± 0.15 0.618 ± 0.08 0.514 ± 0.10 0.518 ± 0.23 PRAIA DO LAMBERTO JAN FEV MAR ABR MAIO JUN S 4.2 ± 0.45 8.2 ± 3.70 7 ± 2 7.4 ± 1.67 6.8 ± 2.28 6.6 ± 1.67 N 17.8 ± 10.99 70.6 ± 35.14 100.2 ± 57.79 197.2 ± 93.95 146 ± 133.87 79.2 ± 56.58 H' 1.157 ± 0.10 1.503 ± 0.08 1.087 ± 0.09 0.976 ± 0.11 1.017 ± 0.11 1.286 ± 0.07 ! J' 0.810 ± 0.13 0.732 ± 0.44 0.579 ± 0.15 0.485 ± 0.32 0.565 ± 0.17 0.686 ± 0.30 S = riqueza de espécies; N = abundância de organismos; H’= diversidade Shannon- Weaver; J’ = equitabilidade de Pileou.
Segundo análise ANOSIM, houve diferença significativa entre os meses (R global: 0,327, p= 0,1%) na praia da Fortaleza (Tabela 2). Na comparação par a par, foi observada diferença significativa de abundância dos gastrópodes principalmente entre o mês de abril e os demais meses, exceto maio. O mês de fevereiro também apresentou diferença significativa com janeiro e junho. Maio e junho foram diferentes significativamente entre si (α < 5%) (Tabela 2).
FORTALEZA LAMBERTO 500 500
400 400 a i a i d d é é
300 m 300 m
a a i i c c n n â â d d n 200 n 200 u u b b A A
100 100
0 0 JAN FEV MAR ABR MAIO JUN JAN FEV MAR ABR MAIO JUN ! Mês Mês Figura 12 – Abundância média dos gastrópodes nas frondes de Sargassum spp. coletados nas praias da Fortaleza e Lamberto, Ubatuba, São Paulo. !19 Tabela 2 – Análise de similaridade ANOSIM para abundância de gastrópodes em Sargassum spp. nas praias da Fortaleza e Lamberto, Ubatuba, São Paulo. sl = nivel de significância. Resultados signficativos (α < 5%) em negrito.
ANOSIM One -way Fortaleza R Global - 0.327 p= 0.1% Lamberto R Global - 0.239 p= 0.1% Comparação par a par Fortaleza Lamberto R sl (%) R sl (%) Jan, Fev 0.20 4.0 0.336 0.8 Jan, Mar -0.07 72.2 0.58 1.6 Jan, Abr 0.43 0.8 0.816 0.8 Jan, Mai 0.10 19.0 0.324 4.0 Jan, Jun 0.08 15.1 0.528 0.8 Fev, Mar 0.30 6.3 0.172 10.3 Fev, Abr 0.63 0.8 0.396 3.2 Fev, Mai 0.37 1.6 0.012 46.0 Fev, Jun 0.83 0.8 0.124 19.0 Mar, Abr 0.70 0.8 0.056 29.4 Mar, Mai 0.19 11.1 0.116 17.5 Mar, Jun 0.14 13.5 0.164 8.7 Abr, Mai 0.10 20.6 -0.148 91.3 Abr, Jun 0.93 0.8 0.208 4.8 ! Mai, Jun 0.44 4.0 0.084 23.8
Segundo a análise SIMPER as maiores dissimilaridades na Praia da Fortaleza foram observadas entre janeiro e abril (62,59%) e março e abril (58,98%). Eulithidium affine foi a espécie mais representativa, contribuindo com mais de 50% em praticamente todos os meses (janeiro, março, maio e junho). No entanto, houve uma contribuição significativa de outras espécies em alguns meses, como Costoanachis sertulariarum no mês de fevereiro e Bittiolum varium no mês de abril (Tabela 3).
Na praia do Lamberto, o mês de abril exibiu a maior abundância média (196,60 ± 120,99 indivíduos) e janeiro apresentou a menor abundância média (89 ± 10,99 indivíduos) (Figura 13). A abundância média dos gastrópodes em janeiro foi significativamente diferente dos demais meses (exceto maio), além de abril ser significativamente diferente de fevereiro e junho (α < 5%) (Tabela 3).
!20 Tabela 3 – Análise SIMPER para a praia da Fortaleza, Ubatuba, São Paulo.
JAN FEV MAR ABR MAI JUN FORTALEZA Abund Contri% Abund Contri% Abund Contri% Abund Contri% Abund Contri% Abund Contri% Eulithidium affine 4.59 72.61 5.65 44.14 3.02 58.07 6.60 46.43 6.85 64.73 3.96 83.34 Costoanachis sertulariarum 1.45 21.30 4.13 28.25 2.15 30.75 1.89 8.86 2.39 14.46 0.95 9.90 Bittiolum varium 0.35 - 1.45 4.19 0.55 1.95 4.93 30.24 2.40 12.38 0.60 6.76 Boonea jadisi 1.09 2.76 1.23 9.26 0.68 5.74 0.65 0.67 - - - - Eulithidium affine cruenta 0.73 1.95 1.35 7.97 0.20 - 0.35 - - - 0.20 - Parvanachis obesa 0.60 - 0.69 0.74 0.28 - 1.69 5.00 1.08 4.94 - - Benthonella tenella 0.45 - 0.63 0.96 0.40 1.46 0.48 0.75 - - - - Fissurela rosea 0.20 - 0.75 1.18 0.40 2.03 0.40 0.95 0.20 - - - Costoanachis catenata - - 0.60 2.63 ------Caecum ryssotitum 0.35 - 0.48 0.68 0.20 - 0.55 0.78 - - 0.20 - Mitrella argus 0.77 1.38 ------Caecum brasilium - - 0.20 - - - 0.40 0.77 - - - - Olivella minuta 0.20 ------0.20 - - - Diodora sp1. ------Echinolittorina miliaris ------Lophodoris s p.1 - - - - 0.20 - 1.29 5.55 0.68 3.49 0.28 - Lophodoris sp.2 ------Marginellidae ------Eulimidae ------0.20 - - - - - !
Na praia da Fortaleza, a espécie Eulithidium affine foi a mais abundante em todos os meses, seguido por Costoanachis sertulariarum, exceto em abril, na qual a segunda espécie mais abundante foi Bittiolum varium (Tabela 4 e Figura 13). Na praia da Fortaleza, a abundância média de Eulithidium affine em Sargassum spp. atingiu sua abundância máxima no mês de maio e as menores abundâncias nos meses de março e junho; enquanto a abundância de Costoanachis sertulariarum se manteve relativamente constante e Bittiolum varium apresentou valores mais elevados no mês de abril e as menores abundâncias em janeiro e junho (Figura 13).
Para essa praia, a análise ANOSIM exibiu uma diferença significativa entre os meses analisados (R global= 0,239, p= 0,1%) (Tabela 4). Na comparação par a par, foi observada uma diferença significativa de abundância em Sargassum spp. entre o mês de janeiro e todos os outros meses (exceto maio), e abril ser significativamente diferente de fevereiro e junho. Na praia do Lamberto, Bittiolum varium foi a espécie mais abundante, em todos os meses (exceto janeiro e fevereiro). Por sua vez Eulithidium affine, apresentou a maior abundância nos meses de janeiro e fevereiro e finalmente Costoanachis sertulariarum foi a terceira espécie em ordem de abundância, exceto fevereiro e junho (Tabela 4 e Figura 13).
!21 Na praia do Lamberto, Eulithidium affine e Bittiolum varium atingiram seu ápice de abundância no mês de abril e menor abundância no mês de janeiro (Figura 13).
FORTALEZA LAMBERTO 250 250
200 200 a a i i d d é é 150 150 m m
a a i i c c n n â â d d n n 100 100 u u b b A A
50 50
0 0 JAN FEV MAR ABR MAIO JUN JAN FEV MAR ABR MAIO JUN Mês Mês
Eulithidium affine Costoanachis sertulariarum ! Bittiolum varium Figura 13 – Abundâncias médias de Eulithidium affine, Costoanachis sertularium e Bittolum varium em Sargassum spp. das praias da Fortaleza e Lamberto, Ubatuba, São Paulo.
A densidade por grama dos gastrópodes em Sargassum spp., na Praia do Lamberto, aumentou de forma continua a cada mês. Com relação à Praia da Fortaleza, observou-se um pico em maio e, depois, um declínio acentuado em junho. A Figura 14 mostra a variação ao longo dos meses.
Segundo a análise ANOSIM houve diferenças significativas nas densidades em ambas às praias (Fortaleza: R Global = 0,391; p = 0,1%; Lamberto: R Global = 0,333; p = 0,1%). As comparações par a par estão apresentadas na Tabela 5.
!22 Tabela 4: Abundância média e desvio padrão das espécies encontradas em Sargassum spp. das praias da Fortaleza e Lamberto, Ubatuba, São Paulo. FORTALEZA Janeiro Fevereiro Março Abril Maio Junho Media Desvio Media Desvio Media Desvio Media Desvio Media Desvio Media Desvio Eulithidium affine 30.80 42.08 33.20 14.82 10.40 8.71 44.60 15.57 54.20 37.41 16.40 7.96 Eulithidium affine cruenta 1.40 2.19 2.40 1.82 0.20 0.45 0.60 1.34 0.00 0.00 0.20 0.45 Costoanachis sertulariarum 4.80 6.91 18.80 13.33 6.60 7.70 4.60 3.21 8.20 7.12 1.60 1.82 Costoanachis catenata 0.00 0.00 0.60 0.55 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Parvanachis obesa 1.80 4.02 1.40 2.61 0.40 0.89 5.20 8.41 2.00 2.12 0.00 0.00 Bittiolum varium 0.60 1.34 3.80 4.38 0.80 1.30 26.60 16.21 8.80 9.68 0.60 0.55 Boonea jadisi 3.20 5.22 1.60 0.89 0.80 0.84 1.20 2.17 0.00 0.00 0.00 0.00 Fissurela rosea 0.20 0.45 1.40 1.95 0.40 0.55 0.40 0.55 0.20 0.45 0.00 0.00 Olivella minuta 0.20 0.45 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.20 0.45 0.00 0.00 Caecum brasilium 0.00 0.00 0.20 0.45 0.00 0.00 0.40 0.55 0.00 0.00 0.00 0.00 Caecum ryssotitum 0.60 1.34 0.60 0.89 0.20 0.45 0.80 1.30 0.00 0.00 0.20 0.45 Diodora sp1. 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Benthonella tenella 1.00 2.24 1.00 1.41 0.40 0.55 0.60 0.89 0.00 0.00 0.00 0.00 Echinolittorina miliaris 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Lophodoris sp.1 0.00 0.00 0.00 0.00 0.20 0.45 2.40 2.51 0.80 0.84 0.40 0.89 Lophodoris sp.2 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Marginellidae 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Eulimidae 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.20 0.45 0.00 0.00 0.00 0.00 TOTAL 44.6 62.45 65.00 80.34 20.40 28.06 87.6 130.51 74.40 17.27 19.40 38.97
LAMBERTO Janeiro Fevereiro Março Abril Maio Junho Media Desvio Media Desvio Media Desvio Media Desvio Media Desvio Media Desvio Eulithidium affine 7.80 5.22 20.00 12.21 22.20 7.40 46.60 37.49 28.80 29.96 26.20 13.07 Eulithidium affine cruenta 0.60 0.89 2.40 2.19 0.20 0.45 0.60 0.89 1.80 1.92 1.00 1.00 Costoanachis sertulariarum 2.60 2.30 20.40 18.96 5.40 4.39 20.00 21.56 17.60 17.30 5.40 4.67 Costoanachis catenata 0.20 0.45 0.60 0.55 1.00 1.22 1.40 2.61 1.20 2.68 0.20 0.45 Parvanachis obesa 0.00 0.00 1.20 2.68 0.00 0.00 0.20 0.45 0.40 0.89 0.20 0.45 Bittiolum varium 5.80 4.87 17.40 8.62 63.60 46.01 121.40 70.21 90.80 90.28 29.00 32.49 Boonea jadisi 0.20 0.45 1.80 1.79 0.60 0.89 0.20 0.45 1.00 1.73 0.60 0.89 Fissurela rosea 0.00 0.00 0.60 0.55 2.40 2.30 2.00 3.46 0.80 0.84 0.20 0.45 Olivella minuta 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Caecum brasilium 0.00 0.00 1.00 1.41 0.60 0.89 0.40 0.55 0.00 0.00 1.80 2.95 Caecum ryssotitum 0.00 0.00 2.20 4.92 2.60 2.70 1.60 1.52 1.20 2.17 12.40 14.10 Diodora sp1. 0.00 0.00 0.20 0.45 0.00 0.00 0.20 0.45 0.00 0.00 0.00 0.00 Benthonella tenella 0.20 0.45 1.20 2.17 1.60 1.34 0.20 0.45 0.00 0.00 0.00 0.00 Echinolittorina miliaris 0.00 0.00 0.20 0.45 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Lophodoris sp.1 0.40 0.55 1.20 1.64 0.00 0.00 1.40 1.67 1.00 0.71 1.40 1.67 Lophodoris sp.2 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.20 0.45 0.80 1.30 0.80 1.79 Marginellidae 0.00 0.00 0.20 0.45 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Eulimidae 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.20 0.45 0.00 0.00 0.00 0.00 TOTAL 17.80 10.99 70.60 34.18 100.20 35.14 196.60 120.99 100.20 133.58 187.17 186.36
!23 FORTALEZA LAMBERTO
80 80
60 60 ) ) 1 1 - - g . g . d d n i n i (
(
e
40 e
d 40 d a a d i d i s s n n e e D D 20 20
0 0 JAN FEV MAR ABR MAIO JUN JAN FEV MAR ABR MAIO JUN ! Mês Mês Figura 14 – Densidade dos organismos em gramas verificadas em Sargassum spp. das praias da Fortaleza e do Lamberto, Ubatuba, São Paulo.
A análise de SIMPER mostrou que as amostras da praia do Lamberto, apresentaram as maiores dissimilaridades ocorridas entre os meses de janeiro e abril (60,87%) e janeiro e junho (54,77%). A espécie mais representativa, contribuindo com mais de 30% em praticamente todos os meses, foi Bittiolum varium (fevereiro, março, abril e maio). Porém, outras espécies também contribuíram significativamente em outros meses, como Eulithidium affine com 46% em janeiro e 41% em junho e Costoanachis sertulariarum, contribuindo com valores entre 10% e 20% em todos os meses analisados (Tabela 6).
!24 Tabela 5 – Análise ANOSIM para densidade (em gramas) de gastrópodes, nas praias da Fortaleza e Lamberto, Ubatuba, São Paulo. sl = nivel de significância. Resultados signficativos (α < 5%) em negrito.
ANOSIM One -way Fortaleza R Global - 0.391 p= 0.1% Lamberto R Global - 0.333 p= 0.1% Comparação par a par Fortaleza Lamberto R sl (%) R sl (%) Jan, Fev 0.28 4.8 0.07 23.8 Jan, Mar -0.18 96.8 0.45 1.6 Jan, Abr 0.73 0.8 0.76 0.8 Jan, Mai 0.34 6.3 0.60 0.8 Jan, Jun 0.18 11.9 0.87 0.8 Fev, Mar 0.19 15.1 0.21 11.9 Fev, Abr 0.82 0.8 0.50 1.6 Fev, Mai 0.53 0.8 0.24 8.7 Fev, Jun 0.67 0.8 0.52 1.6 Mar, Abr 0.75 0.8 0.01 45.2 Mar, Mai 0.36 5.6 0.18 14.3 Mar, Jun 0.32 3.2 0.41 1.6 Abr, Mai 0.13 12.7 -0.11 84.1 Abr, Jun 0.75 0.8 0.10 19.0 ! Mai, Jun 0.52 2.4 0.15 11.9
Tabela 6 – Análise SIMPER para a praia do Lamberto, Ubatuba, São Paulo.
JAN FEV MAR ABR MAI JUN LAMBERTO Abund Contri% Abund Contri% Abund Contri% Abund Contri% Abund Contri% Abund Contri% Eulithidium affine 2.66 46.06 4.27 29.08 4.66 31.23 6.34 26.75 4.88 29.53 4.98 41.87 Costoanachis sertulariarum 1.38 16.92 3.82 20.05 2.12 10.68 3.81 12.82 3.52 13.92 1.99 10.46 Bittiolum varium 2.22 33.40 4.07 30.71 7.48 40.11 10.67 52.73 8.36 41.32 4.32 16.82 Boonea jadisi 0.20 - 1.03 3.45 0.48 0.57 0.20 - 0.60 0.78 0.48 0.82 Eulithidium affine cruenta 0.48 1.65 1.34 7.45 0.20 - 0.48 0.54 1.13 4.67 0.77 3.84 Parvanachis obesa - - 0.49 - - - 0.20 - 0.28 - 0.20 - Benthonella tenella 0.20 - 0.65 0.63 1.09 5.10 0.20 - - - - - Fissurela rosea - - 0.60 2.30 1.32 4.88 0.85 0.68 0.68 2.34 0.20 - Costoanachis catenata 0.20 - 0.60 2.20 0.75 1.90 0.69 0.52 0.49 - 0.20 - Caecum ryssotitum - - 0.66 - 1.36 4.85 1.08 3.42 0.65 0.73 3.11 20.19 Mitrella argus - - 0.63 ------Caecum brasilium - - 0.63 0.89 0.48 0.68 0.40 0.80 - - 0.93 3.38 Olivella minuta ------Diodora sp.1 - - 0.20 - - - 0.20 - - - - - Echinolittorina miliaris - - 0.20 ------Lophodoris sp.1 0.40 1.97 0.80 3.24 - - 0.88 1.74 0.88 5.99 0.88 2.62 Lophodoris sp.2 ------0.20 - 0.55 0.72 0.40 - Marginellidae - - 0.20 ------Eulimidae ------0.20 - - - - - !
!25 5. DISCUSSÃO
Baseado nos resultados obtidos pelo presente estudo, pode-se notar uma flutuação da população de gastrópodes associados ao Sargassum spp. A alternância, na abundância de gastrópodes, possivelmente deve-se à diferença de biomassa de algas epífitas nos meses de estudo. No entanto, perceberam-se outros fatores que podem afetar a abundância tanto de gastrópodes e Sargassum, como de epífitas.
O alto hidrodinamismo influencia e modula negativamente a morfologia das algas (KRAPP; SCHICKEL, 1993) e, consequentemente altera a abundância e riqueza de gastrópodes negativamente (PAULA, 1988; BLANCHETTE, 1997; SZÉCHY; PAULA, 2000). Em locais expostos, a ação das ondas sobre as frondes do gênero Sargassum pode quebrá-las, modificando seu comprimento, e causando menor desenvolvimento (SZÉCHY; PAULA, op. cit.). Foi observado que espécies de gastrópodes, como Eulithidium affine, residentes em epífitas associadas às macroalgas do gênero Amphibolis podem ser desalojadas sob maior hidrodinamismo (EDGAR; ROBERTSON, 1992). Na praia da Fortaleza, foi possível observar tal influência sobre a população de gastrópodes em Sargassum spp., resultando em baixos valores dos descritores de comunidade (abundância, riqueza, diversidade e equitatibilidade), assim como no tamanho reduzido das frondes das macroalgas.
A variação na biomassa de Sargassum spp., e suas epífitas, pode estar associada à diferença na temperatura superficial da água (JACOBUCCI, et al. 2009a,b). O presente estudo obteve maiores biomassas de Sargassum spp. e epífitas nos meses de verão (janeiro e fevereiro), corroborando com Moutouchet (1979). Este autor verificou a maior abundância dessas algas nos meses de verão e outono, na mesma área de estudo, quando a temperatura superficial da água era mais elevada. Por outro lado, o oposto foi detectado por outros estudos realizados com gastrópodes associados à Sargassum spp., em diferentes regiões (JACOBUCCI, et al. 2009a,b; PEREIRA et al. 2010).
A quantidade de algas epífitas associadas ao Sargassum spp. pode prejudicar o desenvolvimento da macroalga (JACOBUCCI, 2005). Esse resultado
!26 foi observado nas macroalgas de ambas as praias. Em fevereiro, na praia da Fortaleza, notou-se maior biomassa de epífitas associadas às macroalgas que, por sua vez, apresentavam quantidades menores de ramos primários e secundários. Já na praia do Lamberto, foi observada, no mês de abril, uma alta biomassa de algas epífitas, resultando em baixa biomassa de Sargassum spp.. O mesmo não foi observado em outros meses. Esses resultados corroboram com aqueles obtidos por Jacobucci op. cit., que apontam o sombreamento, como um dos principais efeitos negativos que as epífitas exercem sobre a macroalga.
As altas biomassas de epífitas no Sargassum spp. e em seagrass do gênero Halodule podem favorecer a presença de algumas espécies de gastrópodes, como Eulithidium affine e Bittiolum varium (MOUNTOUCHET, 1979; RIOS, 1994; ALVES; ARAÚJO, 1999; PEREIRA et al. 2010). Segundo os estudos de Marcus e Marcus (1960) e Hall e Bell (1988), a maior ocorrência de algas epífitas possibilita maior superfície de fixação e disponibilidade de alimento para gastrópodes que habitam diferentes gêneros de algas. Dessa maneira, era esperada uma relação positiva entre abundância de gastrópodes e a biomassa das epífitas, o que foi observado nas amostras de ambas as praias. Além disso, notou-se uma tendência ao aumento da abundância de E. affine em Sargassum spp. na praia da Fortaleza, e B. varium nas algas da praia do Lamberto, com o aumento da biomassa de epífitas.
A diferença na dominância de espécies herbívoras, encontradas em Sargassum spp. de ambas as praias, pode ser explicada pela diversidade alimentar que esses gastrópodes possuem. Leite et al. (2009) também encontraram grande abundância de gastrópodes herbívoros em macroalgas da espécie Caulerpa racemosa, na praia da Fortaleza e das Cigarras, em Ubatuba e São Sebastião, respectivamente. Os gastrópodes herbívoros podem ser raspadores de perifíton, não seletivos como E. affine (MONTOUCHET, 1979; MASUNARI, 1982; ALVES; ARAUJO, 1999) ou comedores de diatomáceas, como B. varium (MONTOUCHET, op. cit.; MASUNARI, op. cit.; MONTFRANS et al. 1982; JACOBUCCI, et al. 2006). Há ainda espécies carnívoras e/ou oportunistas como Costoanachis sertulariarum (HATFIELD, 1979), ou ainda detritívoros, como Caecum spp. (MELLO; MAESTRATI, 1982).
!27 Observou-se nas amostras da praia do Lamberto uma alta dominância de B. varium no mês de abril, concordando com diversos estudos em diferentes macroalgas (MOUTOUCHET, 1979; ALVES; ARAÚJO, 1999; GÜTH, 2004; LEITE et al.. 2009; Rocha, 2011), os quais associam a elevada abundância das espécies ao período de recrutamento. Além disso Costa e Ávila, (2001) em seus trabalhos com Halopteris spp. na Ilha de São Miguel, nos Açores, afirmam que a alta dominância de B. varium é responsável pela diminuição na diversidade de gastrópodes. Nesse estudo, verificou-se essa diminuição de diversidade nos meses de fevereiro, março, abril e maio. Apesar da baixa diversidade que B. varium pode causar na comunidade fital esses organismos segundo Montfrans et al. (1982) são importantes controladores da proliferação de diatomáceas, uma vez que em grande quantidades, podem prejudicar a atividade fotossintética causando o sombreamento sobre a macroalga.
A mais alta abundância e riqueza de espécies de gastrópodes encontradas nos meses de verão por Kito (1975), Martin-Smith (1993) e Rueda e Salas (2003) em diferentes regiões, não foi observada no presente estudo, no qual as maiores abundâncias de organismos foram obtidas no outono e inverno.
As espécies encontradas no presente estudo são descritas por diversos autores como espécies típicas de ambientes de fital (MONTOUCHET, 1979; MASUNARI, 1982; JACOBUCCI et al. 2006). Apesar da alta diversidade de gastrópodes, apenas algumas espécies foram dominantes. Uma alta dominância por poucas espécies, também foi observada em Caulerpa racemosa e no Sargassum spp. de outras regiões do litoral de São Paulo e do Rio de Janeiro (entre Peruíbe e Macaé) por Széchy e Paula (2000); Leite et al. (2009).
Nas amostras da praia da Fortaleza, Eulithidium affine e Costoanachis sertulariarum foram as duas espécies mais abundantes. E. affine é considerada a espécie de gastrópode mais abundante na comunidade fital de grande parte das macroalgas do litoral brasileiro, e sua alta dominância, em diferentes locais de coleta, foi observada em diversos estudos (NOGUEIRA et al. 2003; VERAS, 2008; ROCHA, 2011; BARROS et al., 2013). Leite et al. (2009) encontraram alta frequência de E. affine e C. sertulariarum em seu estudo com Caulerpa racemosa
!28 nas praias da Fortaleza e das Cigarras, em Ubatuba e São Sebastião, porém, diferentemente do obtido no atual estudo, Caecum foi a espécie mais dominante.
Provavelmente, a biomassa da alga é determinante para a abundância e riqueza de gastrópodes presentes no Sargassum, como descreveram Dean e Connel (1987a,b), em trabalhos comparativos entre algas naturais e artificias, realizados em Santa Barbara, Califórnia. Porém, fatores como matéria orgânica disponível, quantidade de sedimento retido e hidrodinamismo também são importantes para a abundância de gastrópodes na comunidade fital (MASUNARI, 1983; KRAPP; SCHICKEL, 1993; DIAZ; LIÑERO- ARANA, 2004; ROCHA, 2011). Apesar de não mensuradas, no presente estudo, acredita-se que a matéria orgânica disponível e a quantidade de sedimentos retidos pelo Sargassum spp. podem ter sido fatores determinantes para a abundância de gastrópodes.
No presente estudo, notou-se que a complexidade estrutural da alga pode ter sido também um fator de grande importância para a abundância e riqueza de gastrópodes. Segundo diversos estudos, a complexidade estrutural da alga (número de ramos primários e secundários e volume intersticial) é muitas vezes mais importante que a biomassa ou qualquer outro fator envolvido (e.g. herbivoria, quantidade de sedimento retido entre as frondes). Consequentemente, quanto maior a complexidade estrutural, maior será a abundância e diversidade de espécies associadas (CHEMELLO; MILAZZO, 2002; LEITE et al., 2011). No presente estudo, as algas coletadas em ambas as praias foram estruturalmente diferentes. O Sargassum spp., coletado na praia da Fortaleza, apresentava suas frondes com tamanho reduzido, porém com alto número de ramos primários e secundários. Já o Sargassum spp., coletado na praia do Lamberto, apresentava número de ramos reduzidos, porém com frondes de tamanhos maiores, o mesmo resultado encontrado por Abuchahla (2005), em seus estudos com comunidade fital na Enseada do Flamengo. Tal diferença influiu na riqueza, abundância, equitatibilidade e diversidade de espécies, mais elevadas na praia do Lamberto.
Fatores antropogênicos, como o influxo de esgoto doméstico e derivados de petróleo, apesar de não medidos, também podem estar associados às diferenças na abundância de gastrópodes. Diferentes trabalhos apontam a influência antrópica
!29 em comunidades fitais (JACOBUCCI et al., 2006; MOREIRA, 2006, CETESB, 2009; LEITE et al., 2011). A praia do Lamberto está exposta a maior influência de fatores antropogênicos, ao comparada à praia da Fortaleza. Isso se deve ao aporte de matéria orgânica, provinda do rio Perequê-mirim, e à presença da marina (RODRIGUES comentário pessoal). Segundo Jacobucci et al. (2006), em estudos de levantamento de Mollusca na Ilha Queimada Pequena, litoral sul de São Paulo, notou-se que a ação antrópica pode desfavorecer o desenvolvimento de macroalgas, epífitas e gastrópodes. No presente estudo, verificou-se, entretanto, aumento da abundância e riqueza de gastrópodes, presentes nas amostras da praia do Lamberto, possivelmente associado à grande disponibilidade de fosfato e nitrato dissolvidos na água, nutrientes importantes para o crescimento das macroalgas. A alta disponibilidade de nutrientes na água pode ocasionar um aumento na disponibilidade de alimento retido entre as frondes do Sargassum (JACOBUCCI, 2009a), o que segundo Wigham (1975); Kelaher et al. (2001); Sánches- Moyano et al. (2001) e Jacobucci et al. (2009a), aumentaria a diversidade e riqueza de espécies de gastrópodes em algas de diferentes regiões.
!30 6. CONCLUSÃO
Concluiu-se com o presente estudo, que a mais alta biomassa de Sargassum spp. e epífitas associadas podem aumentar a abundância e a riqueza de gastrópodes da comunidade fital. Além disso, a complexidade estrutural da alga, o hidrodinamismo de cada praia e os diferentes fatores ambientais podem ser de grande importância na estruturação dessas comunidades.
Devido a sensibilidade às variações das condições ambientais e por serem um grupo de grande importância nas comunidades fitais, a utilização de gastrópodes, como bioindicadores no monitoramento e avaliação de impactos ambientais é de extrema importância, pois alterações em suas populações refletem diretamente na dinâmica da comunidade bentônica.
Estudos envolvendo a dinâmica populacional dos gastrópodes e suas interações tróficas são de grande relevância, visto que trabalhos sobre o assunto são difíceis de serem encontrados, principalmente os que associam esses organismos as algas Sargassum spp. Desse modo o presente estudo representa mais um passo para a compreensão desses organismos e suas interações, para posterior avaliação dos possíveis impactos de distúrbios naturais e/ou antrópicos.
!31 7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AB’SÁBER, A. N. Páleo-climas quaternários e pré-história da América Tropical. 1. ed. SBPC Documenta. Reproduções, 1995. 51-79p.
ABUCHAHLA, G. M. O. Descrição das comunidades da macrofauna fital associadas a Sargassum sp., coletadas em locais de diferente hidrodinamismo. 2005. 50f. Trabalho de conclusão de curso (Biologia) – Faculdade de Ciências Biológicas, Exatas e Experimentais, Universidade Presbiteriana Mackenzie, São Paulo.
ALVES, M. S.; ARAÚJO, M. J. G. Moluscos associados ao fital Halodule wrigthii Aschers na Ilha de Itamaracá-PE. Trabalhos do Instituto de Oceanografia da Universidade Federal de Pernambuco, v. 27, n. 1, p. 91-99, 1999.
BARNES, R. S. K.; HUGHES, R. N. An introduction to Marine Ecology. 3. ed. Oxford: Blackwell Science, 1999. 286p.
BARROS K. V. S.; ROCHA-BARREIRA C. A.; MAGALHÃES K. M. Ecology of Brazilian seagrasses: Is our current knowledge sufficient to make sound decisions about mitigating the effects of climate change? Iheringia Série Botânica, v.68, n.1, p.155-170, 2013.
BLANCHETT C. A. Size and survival of intertidal plants in response to wave action: a case study with Fucus gardneri. Ecology, v.78, p.1563-1578, 1997.
CAPEL, L. Megafauna da poça de maré da praia de Cibratel Itanhaém- São Paulo. 2012. 30 f. Trabalho de conclusão de curso (Biologia) - Faculdade de Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Presbiteriana Mackenzie, São Paulo.
CDB. Conquiliologistas do Brasil. 2014. Disponível em:
CHEMELLO, R.; MILAZZO, E. M. Effect of algal architecture on associated fauna: some evidence from phytal mollusks. Marine Biology Kiel, v.140, p.981-990, 2002. !32 CLARKE, K. R. Non-parametric multivariate analyses of changes in community structure. Australian Journal of Ecology, v.18, n.1, p.117–143, 1993.
CLARKE, P. J.; WARD, T. J. The response of southern hemisphere saltmarsh plants and gastropods to experimental contamination by petroleum hydrocarbon. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.175, p. 43-57, 1994.
CLARKE, K. R.; WARWICK, R. M. Change in Marine Communities. 1aed. Plymouth: Plymouth Marine Laboratory, 1994.144 p.
Companhia de Tecnologia de Saneamento Ambiental (CETESB). Relatório de qualidade das águas litorâneas no estado de São Paulo 2008. 2009. 43p.
CORBISIER, T. N. Macrozoobenthos da Praia do Codó (Ubatuba, SP) e a presença de Halodule wrightii Ascherson. Boletim Instituto Oceanográfico, v.42, p.99-111, 1994.
COSTA, A. C.; AVILA, S. P. Macrobenthic mollusc fauna inhabiting Halopteris spp. subtidal fronds in São Miguel Island, Azores. Scientia Marina, v.65, n.7, p.117-126, 2001.
COUTINHO, R. Bentos de costões rochosos In: PEREIRA, R.C.; SOARES- GOMES, A. Biologia marinha. Rio de Janeiro: Editora Interciência, 2002. p. 147-157.
COUTINHO, R. Grupo de ecossistemas: costões rochosos. 2012. Disponível em:
COUTINHO, R.; ZALMON, I.R. O bentos de costão rochoso In: PEREIRA, R.C.; SOARES-GOMES, A Biologia marinha. Rio de Janeiro: Interciência, 2009. 281-297p.
!33 DAYTON, P. K. Competition, Disturbance, and Community Organization: The Provision and Subsequent Utilization of Space in a Rocky Intertidal Community. Ecological Monographs, v.41, n.4, p. 351- 389, 1971.
DEAN, R. L.; CONNELL, J. H. Marine invertebrates in algal succession II. Tests of hypotheses to explain diversity with succession. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.109, p.217-247, 1987a.
DEAN, R. L.; CONNELL, J. H. Marine invertebrates in algal succession III. Mechanisms linking habitat complexity with diversity. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.107, p.249-273, 1987b.
DIAZ, O. D.; LIÑERO-ARANA, I. Comunidad de moluscos associados a praderas de Thalassia tertudinum (Bank et Koning 1805), en la Bahia de Mochima, Venezuela. Acta Cientéísta Venezoelana, v.55, p.44-55, 2004.
DUBIASKI-SILVA, J.; MASUNARI, S. Natural diet of fish and crabs associated with the phytal community of Sargassum cymosum C. Agardh, 1820 (Phaeophyta, Fucales) at Ponta das Garoupas, Bombinhas, Santa Catarina State, Brazil. Journal of Natural History, v.42, n.27, p.1907-1922, 2008.
DUFFY, J. E.; HAY, M. E. Strong impacts of grazing amphipods on the organization of a benthic community. Ecology Monography, v.70, n.2, p.231-263, 2000.
DULEBA, W. Interpretações paleoambientais obtidas a partir das variações na coloração das carapaças de foraminíferos, da Enseada do Flamengo, SP. Boletim Instituto Oceanográfico, v.42, p.63-72, 1994.
EDGAR, G. J.; ROBERTSON A. I. The influence of seagrass structure on the distribution and abundance of motile epifauna: pattern and process in a western Australian Amphibolis. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v. 160, p.13-31, 1992.
!34 FAY, M. P.; PROSCHAN, M. A. Wilconxon-Mann-Whitney or t-test? On assumptions for hypothesis tests and multiple interpretations of decisions rules. Statistics Surveys, v.4, p.1-39, 2010.
FENWICK, G. O. The effect of wave exposure on the amphipod fauna of the alga Callerpa brownii. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.25, p. 1-18, 1976.
FERNANDEZ, W. S.; DIAS, J. F.; RIBEIRO, C. A. O.; AZEVEDO, J. S. Liver damages and nuclear abnormalities in erythrocytes of Atherinella brasiliensis (Actynopterigii, Atherinopsidae) from two beaches in Southeast of Brazil. Brazilian Journal of Oceanography, v.59, n.2, p.163-169, 2011.
GARRISON, T. Fundamentos de Oceanografia. São Paulo: Cengage Learning, 2010. 426p.
GASTROPODS. Commom Names – Groups. 2014. Disponível em:
GÜTH, A. Z. A comunidade fital: variação espacial e nictemeral da epifauna, especialmente anfípodos, associada à alga parda Sargassum spp. em quatro praias de Ubatuba, litoral norte do Estado de São Paulo. 2004. 86 f. Dissertação (Mestrado em Ecologia) – Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, São Paulo.
HACKER S. D.; STENECK R. S. Habitat Architecture and the Abundance and Body- Size-Dependent Habitat Selection of a Phytal Amphipod. Ecology, v.71 p.2269– 2285, 1990.
HAGERMAN, L. The macro and microfauna associated with Fucus serra/us L., with some ecological remarks. Ophelia, v.3, p.1-43, 1966.
!35 HALL M. O.; BELL S. S. Response of small motile epifauna to complexity of epiphytic algae on seagrass blades. Journal of Marine Research, v.46, p.613– 630, 1988.
HART, A. Mann-Whitney test is not just a test of medians: Differences in spread can be important. British Medical Journal, v.323, p.391-393, 2001.
HATFIELD, E. B. Food sources for Anachis avara (Columbellidae) and a discussion of feeding in the family. The Nautilus, v.93, p.40-46, 1979.
JACOBUCCI, G. B. Interações Sargassum-epífitas-anfípodes herbívoros na região de Ubatuba, litoral norte do estado de São Paulo. 2005. 131 f. Tese (Doutorado em Ecologia) - Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, São Paulo.
JACOBUCCI, G. B.; GÜTH, A. Z.; TURRA, A.; MAGALHÃES, C. A.; DENADAI, M. R.; CHAVES, A. M. R.; SOUZA, E. C. F. Levantamento de Mollusca, Crutacea e Echinodermata associados a Sargassum spp. Na Ilha da Queimada Pequena, Estação dos Tupiniquins, litoral sul do Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotropica, v.6, n.2, p.1-.8, 2006.
JACOBUCCI G. B., TANAKA M. O., LEITE F. P. P. Factors influencing temporal variation of a Sargassum filipendula (Phaeophyta, Fucales) bed in a subtropical shore. Journal of Marine Biological Association of UK, v.89, n.2, p.315-321, 2009a.
JACOBUCCI, G. B.; TANAKA, M. O.; LEITE, F. P. P. Temporal variation of amphipod assemblages associated with Sargassum filipendula (Phaeophyta) and its epiphytes in a subtropical shore. Aquatic Ecology, v.43, p.1031-1040, 2009b.
JACKSON, E. L.; ROWDEN, A. A.; ATRILL, M. J.; BOSSEY, S. J.; JONES, M. B. The importance of seagrass beds as a habitat for fishery species. Oceanography and Marine Biology, v.39, p.269-303, 2001.
!36 JERNAKOFF, P.; BREARLEY A.; NIELSEN J. Factors affecting grazer-epiphyte interactions in temperate seagrass meadows. Oceanography and Marine Biology, v.34, p.109-162, 1996.
JOLY, A. B. Gêneros de algas marinhas da Costa Atlântica Latino-Americana. São Paulo: Editora da Universidade de São Paulo, 1967. 461p.
KELAHER, B.; CHAOMAN, M. G.; UNDERWOOD, A. J. Spatial patterns of diverse macrofaunal assemblages in coralline turf and their association with environmental variables. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, v.81, p.1-14, 2001.
KITO, K. Preliminary report on the phytal animais in the Sargassum confuswn region in Oshoro Bay, Hokkaido. Journal of Faculty of Science, v.20, p.141-158, 1975.
KRAPP-SCHICKEL, G. Do algal dwelling amphipods react to the ‘critical zones’ of a coastal slope? Journal of Natural History, v.27, p.883–900, 1993.
LEITE, F. P. P.; JACOBUCCI, G. B.; GÜTH, A. Z. As algas como um habitat de organismos marinhos. In: AMARAL, A. C. Z.; NALLIN, S. A. H. (Orgs.). Biodiversidade e ecossistemas bentônicos marinhos do litoral norte de São Paulo, sudeste do Brasil. Campinas: UNICAMPO/IB, 2011. p. 340-369.
LEITE, F. P. P.; TAMBOURGI, M. R. S.; CUNHA, C. M. Gastropods associated with the green seaweed Caulerpa racemosa, on tow beaches of the Northern coast of the State of São Paulo, Brazil. Strombus, v.16, n.1-2, p.1-10, 2009.
LEITE, F. P. P.; TANAKA, M. O.; SUDATTI, D. B.; GEBARA, R. S. Diel density variation of amphipods associated with Sargassum beds from two shores of Ubatuba, Southeastern, Brazil. Iheringia Série Zoologia, v.97, n.4, p.400-405 2007.
LEITE, F. P. P.; TURRA, A. Temporal Variation in Sargassum Biomass, Hypnea
!37 Epiphytism and Associated Fauna. International Journal Brazilian Archives of Biology and Technology, v.4., p.665-671, 2003.
MAGURRAN, A. E. Ecological diversity and its measurement. New Jersey: Princeton University Press, 1988. p.179.
MALACOLOG. A database of western atlantic marine molusca. 2014. Disponível em:
MARCUS, E.; MARCUS, E. On Tricolia affine cruenta. Boletim do Instituto Paulista de Oceanografia, v.23, p.171-211, 1960.
MARTIN-SMITH, K. M. The phenology of four species of Sargassum at Magnetic Island, Australia. Botânica Marina, v.36, p.327–334, 1993.
MASUNARI, S. Ecologia das comunidades fitais. In: Simpósio sobre ecossitemas da Costa Sul e Sudeste Brasileira.1987. Academia de Ciências do Estado de São Paulo, p.195-253.
MASUNARI, S. Organismos do fital de Amphiroa beauvoisii. I. Autoecologia. Boletim de Zoologia USP, v.7, p.57-148, 1982.
MASUNARI, S. The phytal of the alga Amphiroa fragilissima (Linnaeus) Lamouroux, 1816. Studies on Neotropical Fauna and Environment, v.18, p.151-161, 1983.
MELLO, R. L. S.; MAESTRATI, P. A família Caecidae Gray, 1850 no Nordeste do Brasil. Revista Brasileira de Oceanografia, v.2, p.145-166, 1986.
MONTFRANS, J. V.; ORTH, R. J.; VAY, S. A. Preliminary studies of grazing by Bittium varium on eelgrass periphyton. Aquatic Botany, v.14, p.75-89, 1982.
MOREIRA, F. T. Subsídios para o zoneamento marinho do litoral norte do Estado de São Paulo: um estudo do sucesso do assentamento larval de decápodos costeiros. 2006. 109f. Dissertação (Mestrado em Oceanografia
!38 Biológica)- Universidade de São Paulo.
MOUNTOUCHET, P. G. C. Sur la communauté des animaux vagiles associes à Sargassum cymosum C. Agardh, à Ubatuba, Etat de São Paulo, Brésil. Bióta Neotropical, v.18, p.151-161, 1979.
NEGREIROS-FRANSOZO, M. L., FRANSOZO A.; PINHEIRO, M. A. A.; MANTELATTO, F. L. M.; SANTOS, S. Caracterização Física e Química de Enseada de Fortaleza, Ubatuba, SP. Revista Brasileira de Geociências, v.21, n.2, p. 114-120, 1991.
NOGUEIRA, E. M. S.; FREITAS, L. M.; LIMA, I. M. J.; VIEIRA, D. M. Tricolia Risso, 1826 (Mollusca-Gastropoda-Phasianellidae) na Praia de Paripueira, Litoral Norte de Alagoas. Boletim do Laboratório de Hidrobiologia, v.16, n.1, p.1-4, 2003.
ODUM, E. P.; BARRET, G. W. Fundamento de ecologia. São Paulo: Thomson learning, 2007. 612f.
PAULA, E. J. O gênero Sargassum (Phaeophyta–Fucales) no litoral do Estado de São Paulo, Brasil. Boletim de Botânica, v.10, p.65–118, 1988.
PEREIRA, P. H. C.; BIASI, P. C.; JACOBUCCI, G. B. Dinâmica populacional e distribuição espacial de Tricolia affinis (Mollusca: Gastropoda) associados a Sargassum spp. no litoral norte de São Paulo. Revista Brasileira de Zoologia, v. 12, n.1 p.7-16, 2010.
PIELOU E.C. An introduction to mathematical ecology. ed.8 New York: Wiley Interscience, 1975. 286p.
POSEY, M. H. Influence of relative mobilities on the composition of benthic communities. Marine Ecology Progress Series, v.39, p.99-104, 1987.
RIOS, E. C. Seashells of Brazil. Rio Grande: Furg, 1985. 328p.
!39 ROCHA, D. A. V. Moluscos associados à macroalga Pterocladiella caerulescens (Rhodophyta, Pterocladiceae) na zona entremarés da praia da pedra rachada, Paracuru, Ceará, Nordeste do Brasil. 2011. 78f. Dissertação (Mestrado em Ciências Marinhas Tropicais) - Departamento de Biologia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza.
RODRIGUES, C.W.; PIRES-VANIN, A.M.S. Spatio-temporal and functional structure of the amphipod communities off Santos, Southwestern Atlantic, Brazilian Journal of Oceanography, v.60, n.3, p. 421-439, 2009.
ROSA, I.L.; DIAS, T.L.; BAUM, J.K. Threatened Fishes of the World: Hippocampus reidi (Syngnathidae). Environmental Biology of Fishes, v.64 p. 350-378, 2002.
RUEDA, J. L.; SALAS, C. Seasonal variation of a molluscan assemblage living in a Caulerpa prolifera meadow within the inner Bay of Cádiz (SW Spain). Estuarine, Coastal and Shelf Science, v.57, p.909-918, 2003.
RUITTON, S.; FRANCOUR, P.; BOUDOURESQUE, C. F. Relationships between algae, benthic herbivorous invertebrates and fishes in rocky sublittoral communities of a temperate sea (Mediterranean). Estuarine Coastal and Shelf Science, v.50 p. 217–230, 2000.
SÁNCHEZ-MOYANO, J. E., ESTACIO, F. J.; GARCÍA-DIEGO, E. M. Effect of the vegetative cycle of Caulerpa prolifera on the spatio- temporal variation of invertebrate macrofauna. Aquatic Botany, v.70 p.163–174, 2001.
SASSI, R.; KUTNER, M.B.B. Variação sazonal do fitoplâncton da região do Saco da Ribeira (Lat. 23º30’S; Long. 45º07’W), Ubatuba, Brasil. Boletim do Instituto Oceanográfico, v.31, n.2, p. 29-42, 1982.
SCOLFORO, J. R.; CARVALHO, L. M. T. (Ed.) Inventário Florestal de Minas Gerais: Floresta Estacional Decidual – Florística, Estrutura, Similaridade, Distribuição Diamétrica e de Altura, Volumetria, Tendências de Crescimento e Manejo Florestal, Cap. 6. Lavras: UFLA. 2008. p. 118-133.
!40 SEASHELLS. The seashells of New South Wales. 2014. Disponível em:
SOLA, M. C. R.; PAIVA, P. C. Variação temporal da macrofauna bentônica sublitoral da praia da Urca (RJ) após a ocorrência de ressacas. Revista Brasileira de Oceanografia, v.49, n,1, p.137-142, 2001.
SZÉCHY, M. T. M.; PAULA, É. J. Padrões estruturais quantitativos de bancos de Sargassum (Phaeophyta, Fucales) do litoral dos estados do Rio de Janeiro e São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Botânica, v.23, n.2, p.121-132, 2000.
TANAKA, M. O.; LEITE, F. P. P. Spatial scaling in the distribution of macrofauna associated with Sargassum stenophyllum: variation on faunal groups, gammarid life habits, and assemblage structure. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v. 293, n.1, p.1-22. 2003.
TAYLOR, D. L. Symbiosis between the chloroplasts of Griffithsia flosculosa (Rhodophyta) and Hermaea bifida (Gastropoda, Opistobranchia). Pubblicazione della Stazione Zoologica di Napoli, v.39, p.116-120, 1971.
VAN ALSTYNE, K.L. Herbivore grazing increases polyphenolic defenses in the intertidal brown alga Fucus distichus. Ecology, v.69, n.3, p.655-663, 1988
VERAS, D. R. A. Levantamento e distribuição espaço-temporal de moluscos no substrato consolidado da zona entremarés da Praia do Pacheco, Ceará, Nordeste do Brasil. 2008. 77f. Monografia (Bacharelado em Ciências Biológicas) – Departamento de Biologia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza.
WIGHAM, G. D. The biology and ecology of Rissoa parva (Prosobranchia). Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, v.55, p.45-67, 1975.
!41 WORMS. World Register of Marine Species. 2014. Disponível em:
!42 8. APÊNDICE
Apêndice A: Fotos de algumas espécies de gastrópodes encontradas no presente estudo.
Foto 1: Eulithidium affine. Vista dorsal, exemplares com diferentes cores.
Foto 2: Eulithidium affine cruenta. Vista ventral. !43 Foto 3: Costoanachis catenata. Vista dorsal.
Foto 4: Costoanachis sertulariarum. Tamanhos de exemplares diferentes.
!44 Foto 6: Olivella minuta: Vista dorsal.
Foto 7: Parvanachis obesa. Vista dorsal, exemplares com diferentes cores.
!45 Foto 8: Bittiolum varium. Vista dorsal, exemplares com diferente tamanhos.
Foto 9: Pyramidellidae. Vista dorsal.
!46 Figura 10: Boonea jadisi. Vista dorsal.
Figura 11: Lophodoris sp1. Vistas dorsal e ventral, exemplares com diferentes tamanhos.
!47 Figura 12: Diodora sp1: Vista dorsal.
!48