Ecologi a E Conservação Das Comuni Dades De I Nvertebrados Caverní Colas Na Mata Atlânti Ca Brasileira

UNINERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA, CONSERVAÇÃO E MANEJO DE VIDA SILVESTRE

ECOLOGI A E CONSERVAÇÃO DAS COMUNI DADES DE I NVERTEBRADOS CAVERNÍ COLAS NA MATA ATLÂNTI CA BRASILEIRA

Marconi Souza Silva 2008

UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA, CONSERVAÇÃO E MANEJO DE VIDA SILVESTRE

ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DAS COMUNIDADES DE INVERTEBRADOS CAVERNÍCOLAS NA MATA ATLÂNTICA BRASILEIRA

Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais como requisito parcial para a obtenção do título de doutor. Área de concentração: Ecologia de cavernas. Orientador: Prof. Dr. Rogério Parentoni Martins Co-orientador: Prof. Dr. Rodrigo Lopes Ferreira

MARCONI SOUZA SILVA Belo Horizonte 2008

DEDICATÓRIA

AGRADECIMENTOS

Primeiramente gostaria de agradecer a DEUS, por ter me dado saúde, força e amigos para juntos percorrermos as cavernas na Mata Atlântica e outros biomas brasileiros. Ao meu pai (Geraldo Antônio da Silva) em quem sempre me espelhei e nunca esquecerei seus exemplos de força, serenidade e honestidade. Agradecimentos ultra-especiais ao irmão, amigo e orientador Rodrigo Lopes Ferreira (Drops), que sempre tem me ajudado e incentivado no estudo da fauna de cavernas e outras coisas mais. Sou muito grato a Rogério Parentoni Martins que já há muito tempo adotou a idéia de aceitar alunos para trabalhar com cavernas. A minha mãe (Alana), aos irmãos, cunhadas, parentes e colegas que torceram pela realização deste sonho. Em especial a todos os meus sobrinhos Fernandinho, Vitão, Julia, Tuco, Heitor, Carol, Isabela, Lais e Gustavo. Aos amigos da equipe bioespeleológica (Leopoldo, Xavier, Vanessa, Felipe e Erika). Aqueles que de alguma forma contribuíram para a finalização do trabalho (Paulo dos Santos Pompeu, Maurício Zacarias, Augusto, Thiago, Rodolfo, Fernanda, Felipe Dantas, Diego, Maysa, Marcos, Thais, Poldo e muitos outros). Em especial ao Leopoldo e Thais pela ajuda na identificação de ácaros e psocopteras. Agradeço a todos os funcionários do Parque Nacional de Ubajara, principalmente o Francisco Humberto, Daniel e os operadores do bondinho. Em Sergipe o Elias, Mário, Cris e demais amigos do Centro da Terra. Ao Augusto (algastes) que nos guiou pelo belo e hospitaleiro estado do Espírito Santo. Aos Panssini, Mariangela e Henrique Altoé em Vargem Alta, ES. Didi Vieira em Afonso Cláudio, ES. Aos funcionários do Parque Estadual de Ibitipoca, Lima Duarte, MG, principalmente o João Carlos, Luis e o Elias. A Denise do IEF. Ao Augusto Auler pela ajuda com mapas e coordenadas de algumas cavernas. A Prefeitura Municipal de Sacramento, MG e Altinópolis, SP e a Votorantim Celulose & Papel em Altinópolis. Aos funcionários do PNM Nascentes do Paranapiacaba Em Santo André, SP. Aos amigos de Ilha Bela, SP. Aos Curbani em Venda Nova dos Imigrantes, ES. Ao EGRIC de Rio Claro e a professora Carmen. Agradecimentos ao GESMAR, principalmente ao Robson e Marcus. Sou grato a hospitalidade de João Paulo em Pau Brasil e Max do Carmo e Santa Luzia, BA. Agradeço em Ataléia, MG ao Nilton, Vieira, Divino, Bob esponja e famílias, pela grande ajuda na procura das cavernas. Agradecimentos ao André Ruschi em Santa Teresa, ES. Agradeço a hospitalidade dos Pirozzi em Varre-Sai, RJ. Ao Adão das bananas em Lumiar, RJ. Ao senhor de Cambuci,

RJ que nos forneceu a senha para a caverna (moita de bambu). A Gisele Sessegolo que nos indicou cavernas no Paraná. Aos moradores de Cinema em Vidal Ramos, que muito nos ensinou sobre a espeleologia local. Agradecimentos aos amigos da Conservação Internacional Ivana, Lúcio Bedê, Luis Paulo, Rogéria, Adriano Paglia, Jacqueline, Adriana Lerda e Jason Cole. Agradecimentos a Marcia Hirota da S O S Mata Atlântica. Aos amigos do Laboratório de Zoologia da UFLA pela amigável recepção. Ao CEPF Critical Ecosystem Partnership Fund pelo apoio financeiro. Ao Flávio Túlio do Ibama CECAV de Lagoa Santa, MG. Ao Paulo Sérgio do IBAMA de Lavras, MG. Ao CNPq, Capes, ECMVS e USFish and Wildlife Service pela concessão de bolsa e suporte logístico fundamentais para a realização desse estudo. E finalmente peço desculpas se esqueci de alguém, mas sinta-se agradecido.

APOIO E PARCERIAS

UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS (UFMG) INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS (ICB), Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil.

PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA CONSERVAÇÃO E MANEJO DE VIDA SILVESTRE (ECMVS), Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil.

UNIVERSIDADE FEDERAL DE LAVRAS, DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA, SETOR DE ZOOLOGIA, Lavras, Minas Gerais Brasil.

FUNDAÇÃO DE DESENVOLVIMENTO DA PESQUISA (FUNDEP), Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil.

ALIANÇA PARA CONSERVAÇÃO DA MATA ATLÂNTICA (Conservação Internacional Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil. & SOS Mata Atlântica São Paulo, São Paulo, Brasil).

CRITICAL ECOSYSTEM PARTNERSHIP FUND (CEPF), administrado por Conservantion International Fundation Washington, Califórnia USA.

CENTRO NACIONAL DE PROTEÇÃO, ESTUDO E MANEJO DE CAVERNAS (IBAMA/CECAV), Brasília, Distrito Federal, Brasil.

CENTRO NACIONAL DE PROTEÇÃO, ESTUDO E MANEJO DE CAVERNAS (IBAMA/CECAV), Lavras, Minas Gerais, Brasil.

SUPERINTENDÊNCIA DO IBAMA EM MURICI, AL, Brasil

SUPERINTENDÊNCIA DO IBAMA, PARQUE NACIONAL DE UBAJARA, Ubajara, CE, Brasil

GRUPO DE ESPELEOLOGIA CENTRO DA TERRA, Aracaju, SE, Brasil

EMPRESA DE ASSISTÊNCIA TÉCNICA e EXTENSÃO RURAL (EMATER), Ataléia, MG, Brasil

ESTAÇÃO BIOLOGIA MARINHA RUSCHI, Santa Lúcia, ES Brasil

GRUPO DE ESTUDOS AMBIENTAIS DA SERRA DO MAR (GESMAR), Santo André, SP, Brasil

SOCIEDADE BRASILEIRA DE ESPELEOLOGIA, Campinas, SP, Brasil

INSTITUTO ESTADUAL DE FLORESTAS (IEF), Belo Horizonte, MG

INSTITUTO DE DEFESA AGROPECUÁRIA E FLORESTAL (IDAF), Ecoporanga, ES.

PARQUE ESTADUAL DE IBITIPOCA, LIMA DUARTE, MG

SUMÁRIO APRESENTAÇÃO ...... 8 ESTRUTURA DA TESE ...... 9 REFERENCIAL TEÓRICO ...... 11

CARACTERÍSTICAS GERAIS DA MATA ATLÂNTICA BRASILEIRA ...... 11 DINÂMICA DE RELEVOS CÁRSTICOS, PSEUDOCÁRSTICOS E A GÊNESE DAS CAVERNAS ASSOCIADAS ...... 12 CARACTERÍSTICAS AMBIENTAIS E TRÓFICAS DAS CAVERNAS ...... 14 CARACTERÍSTICAS EVOLUTIVAS E ECOLÓGICAS DA FAUNA DE CAVERNA ...... 15 INVENTÁRIOS DA FAUNA DE INVERTEBRADOS EM CAVERNAS DA MATA ATLÂNTICA ...... 17 HIPÓTESE GERAL DO TRABALHO ...... 20 OBJETIVO GERAL DO TRABALHO ...... 20 ÁREA DE ESTUDO ...... 20 CAPÍTULO I ...... 25 ECOLOGIA DAS COMUNIDADES DE INVERTEBRADOS CAVERNÍCOLAS ...... 25 INTRODUÇÃO ...... 28

CARACTERÍSTICAS ECOLÓGICAS DOS AMBIENTES SUBTERRÂNEOS ...... 28 INVENTÁRIOS DA FAUNA DE INVERTEBRADOS EM CAVERNAS DA MATA ATLÂNTICA ...... 29 METODOLOGIA ...... 31

ÁREA DE ESTUDO ...... 31 PROCEDIMENTOS DE COLETA ...... 31 DETERMINAÇÃO DE TROGLOMORFISMOS PARA OS INVERTEBRADOS ...... 32 ANÁLISE DOS DADOS ...... 33 RESULTADOS ...... 34

COMPOSIÇÃO E RIQUEZA DE INVERTEBRADOS NAS CAVERNAS AMOSTRADAS...... 34 DISTRIBUIÇÃO DOS TAXA DE INVERTEBRADOS ENTRE AS CAVERNAS ESTUDADAS ...... 38 ESPÉCIES TROGLOMÓRFICAS ...... 39 RIQUEZA, DIVERSIDADE, DOMINÂNCIA E SIMILARIDADE DA FAUNA DE INVERTEBRADOS ...... 40 RELAÇÕES DA ESTRUTURA DAS COMUNIDADES DE INVERTEBRADOS E O DESENVOLVIMENTO LINEAR, NÚMERO DE ENTRADAS, POSIÇÃO GEOGRÁFICA, ALTITUDE E ESTABILIDADE AMBIENTAL ...... 42 DISCUSSÃO ...... 44

COMPOSIÇÃO, RIQUEZA E DISTRIBUIÇÃO DOS TAXA ...... 44 DISTRIBUIÇÃO DAS ESPÉCIES TROGLOMÓRFICAS ...... 49 ESTIMATIVAS DE RIQUEZA, DIVERSIDADE, DOMINÂNCIA E SIMILARIDADE ...... 55 RELAÇÕES DA ESTRUTURA DAS COMUNIDADES DE INVERTEBRADOS E O DESENVOLVIMENTO LÍNEAR, NÚMERO DE ENTRADAS, POSIÇÃO GEOGRÁFICA, ALTITUDE E ESTABILIDADE AMBIENTAL ...... 56 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 59 CAPITULO II ...... 64 A ROCHA-MATRIZ COMO DETERMINANTE NA ESTRUTURA DAS COMUNIDADES ...... 64 INTRODUÇÃO ...... 67

ROCHAS BASE E A FORMAÇÃO DE CAVERNAS ...... 67 O CONHECIMENTO DA FAUNA CAVERNÍCOLA EM DISTINTAS LITOLOGIAS ...... 69 METODOLOGIA ...... 72

ÁREA DE ESTUDO ...... 72 PROCEDIMENTOS ...... 74 ANÁLISE DOS DADOS ...... 74 RESULTADOS ...... 75

CARACTERÍSTICAS GERAIS DAS CAVERNAS AMOSTRADAS ...... 75

COMUNIDADES DE INVERTEBRADOS E SUAS DIFERENÇAS LITOLÓGICAS ...... 76 ESTRUTURA DAS COMUNIDADES DE INVERTEBRADOS E VARIÁVEIS AMBIENTAIS (DESENVOLVIMENTO LÍNEAR, POSIÇÃO GEOGRÁFICA, ALTITUDE E ESTABILIDADE AMBIENTAL) ...... 79 ESTRUTURAS DAS COMUNIDADES DE INVERTEBRADOS E A VEGETAÇÃO NO ENTORNO ...... 79 ESTRUTURA DE COMUNIDADES DE INVERTEBRADOS E A PRESENÇA DE CORPOS HÍDRICOS ...... 83 DISCUSSÃO ...... 88

ESTRUTURA DAS COMUNIDADES DE INVERTEBRADOS E SUAS DIFERENÇAS LITOLÓGICAS ...... 88 ESPÉCIES TROGLOMÓRFICAS ...... 93 ESTRUTURA DAS COMUNIDADES DE INVERTEBRADOS E VARIÁVEIS AMBIENTAIS ...... 95 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 101 CAPÍTULO III ...... 104 CONSERVAÇÃO DE INVERTEBRADOS CAVERNÍCOLAS ...... 104 INTRODUÇÃO ...... 107

BIODIVERSIDADE EM AMBIENTES DE CAVERVAS E SUA FRAGILIDADE A IMPACTOS ...... 107 CONSERVAÇÃO DAS CAVERNAS NA MATA ATLÂNTICA BRASILEIRA ...... 108 METODOLOGIA ...... 111

ÁREA DE ESTUDO ...... 111 PROCEDIMENTOS ...... 111 OBTENÇÃO DOS DADOS DA LITERATURA SOBRE A FAUNA DE CAVERNAS DA MATA ATLÂNTICA ...... 111 INVENTÁRIO BIOLÓGICO NAS CAVERNAS DA MATA ATLÂNTICA ...... 111 ANÁLISE COMPARATIVA ENTRE OS DADOS DA LITERATURA E AQUELES OBTIDOS A PARTIR DOS INVENTÁRIOS DO PRESENTE TRABALHO ...... 112 DETERMINAÇÃO DAS RELEVÂNCIAS BIOLÓGICAS, GRAUS DE IMPACTOS E VULNERABILIDADE DAS CAVERNAS ...... 113 ANÁLISES DE REGRESSÃO LINEAR ...... 120 DEFINIÇÃO DE AÇÕES PRIORITÁRIAS PARA A CONSERVAÇÃO DAS CAVERNAS DA MATA ATLÂNTICA .. 120 RESULTADOS ...... 121

CARACTERÍSTICAS GERAIS DAS CAVERNAS AMOSTRADAS ...... 121 ANÁLISE COMPARATIVA DOS INVENTÁRIOS DA FAUNA DE INVERTEBRADOS EM CAVERNAS DA MATA ATLÂNTICA ...... 122 ALTERAÇÕES ANTRÓPICAS NAS CAVERNAS DA MATA ATLÂNTICA ...... 125 RIQUEZA TOTAL DAS ESPÉCIES TROGLOMÓRFICAS NAS CAVERNAS DA MATA ATLÂNTICA...... 125 RELEVÂNCIAS BIOLÓGICAS, IMPACTOS E VULNERABILIDADE DAS CAVERNAS ...... 129 DISCUSSÃO ...... 144

INVENTÁRIOS DA FAUNA DE CAVERNAS NA MATA ATLÂNTICA ...... 144 ALTERAÇÕES ANTRÓPICAS NAS CAVERNAS DA MATA ALTÂNTICA ...... 149 A VULNERABILIDADE DAS CAVERNAS NA MATA ATLÂNTICA ...... 156 CONSERVAÇÃO DAS CAVERNAS NA MATA ATLÂNTICA BRASILEIRA ...... 158 REFERÊNCIAS BIBLIOGRAFICAS ...... 163 CAPÍTULO IV ...... 167 A AVENTURA DA VIDA NAS CAVERNAS ...... 167 APRESENTAÇÃO ...... 168 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS GERAIS ...... 198

APRESENTAÇÃO

Muitas áreas em várias regiões do mundo que possuem cavernas têm sido consideradas como extremamente importantes para a conservação da biodiversidade. No

Brasil, há várias instituições trabalhando para que a biodiversidade em áreas cársticas brasileiras receba a devida atenção não apenas pelo número de espécies presentes, mas também para incrementar ações que promovam sua conservação (UFLA, UFMG,

UFSCAR, USP, CECAV/IBAMA).

Muitos pesquisadores brasileiros vêm concentrando seus esforços em estudos voltados à conservação da biodiversidade de invertebrados cavernícolas e seus habitats potenciais. Mesmo com todo este esforço e o grande número de informações obtidas até o momento, o conhecimento sobre a biodiversidade de invertebrados cavernícolas é ainda incipiente, pois há numerosas áreas pouco estudas e outras ainda que sequer foram investigadas. Devido às características físicas e biológicas complexas das áreas cársticas, estas podem apresentar um grande número de espécies, incluindo inúmeras endêmicas.

Em parceria com o setor de Zoologia da Universidade Federal de Lavras e apoiados pelo Critical Ecossystem Parthership Fund (CEPF), através da Conservação

Internacional (CI) objetivou-se neste estudo inventariar a riqueza, endemismos e distribuição da fauna de invertebrados em cavernas inseridas em domínios da Mata

Atlântica Brasileira, prioritárias para ações de conservação em todo o mundo. Além do conhecimento sobre a fauna de invertebrados, o estudo possibilita uma contextualização das cavernas em relação ao seu status de conservação, a fim de embasar diretrizes para o manejo daquelas mais ameaçadas devido à presença de espécies restritas, à perda da cobertura vegetal do seu entorno, à freqüência de visitação, dentre outras atividades antrópicas. Os resultados foram também utilizados para a elaboração de uma cartilha

informativa e educativa sobre a biologia e conservação de cavernas com enfoque na

Mata Atlântica, disponível para os visitantes reais e potenciais de cavernas brasileiras.

ESTRUTURA DA TESE

A estruturação da tese acompanhou o seguinte formato: Referencial teórico, hipótese geral, objetivo geral, área de estudo, capítulo I, capítulo II, capítulo III, capítulo IV, referencias bibliográficas gerais e anexos.

No Referencial Teórico buscou-se caracterizar de forma geral a Mata Atlântica

Brasileira e o ambiente subterrâneo através da apresentação e descrição de conceitos relativos aos processos físicos e biológicos que podem determinar a diversidade biológica dos dois sistemas. No final do referencial teórico são apresentadas as hipóteses gerais do presente trabalho.

Na área de estudo foram indicados os locais, na Mata Atlântica, onde os esforços de coleta de invertebrados foram intensificados neste estudo.

O capítulo I explora os parâmetros ecológicos de estruturação das comunidades, analisando a composição, riqueza, diversidade, dominância, endemismos, distribuição e similaridade da fauna de invertebrados em cavernas na Mata Atlântica Brasileira. Além disto, os valores de riqueza, abundância e diversidade de invertebrados cavernícolas foram relacionados com as variáveis físicas e topográficas das cavernas

(desenvolvimento linear, número de entradas, variações geográficas, variações de altitude e variações na estabilidade ambiental).

O Capítulo II aborda a influência da rocha-matriz como possível determinante da estrutura das comunidades de invertebrados em cavernas da Mata Atlântica. Para tal, as cavernas amostradas foram agrupadas nas litologias: carbonáticas (que engloba aquelas inseridas em calcários, mármores, calcarenitos e conglomerados carbonáticos), magmáticas (inseridas em granitos e gnaisses), siliciclásticas (inseridas em quartzitos e

arenitos) e ferruginosas (inseridas em contatos entre os minérios de ferro cangas, itabiritos e hematitas). Deste modo, foram detectadas diferenças existentes na abundância, riqueza, diversidade, similaridade e endemismos da fauna de invertebrados cavernícolas associados a cavernas de distintas litologias. Semelhante ao capitulo I, mas de forma mais específica, os valores de riqueza, abundância e diversidade de invertebrados cavernícolas também foram relacionados com as diferentes características das cavernas associadas a distintas litologias (desenvolvimento linear, número de entradas, variações geográficas, variações de altitude, variações na estabilidade ambiental, presença e tipo de corpos de água e presença e tipo de vegetação no entorno).

O capítulo III refere-se à conservação da fauna das cavernas presentes na Mata

Atlântica brasileira. Neste capítulo são apresentados e discutidos dados do atual

status de conhecimento da fauna de invertebrados cavernícola na Mata Atlântica, as principais alterações antrópicas presentes nas cavernas e seu entorno e sugeridas áreas e ações prioritárias para inventários e conservação da fauna de invertebrados de cavernas neste bioma. Além disto, foram utilizados parâmetros bióticos e abióticos (riqueza das comunidades nas cavernas, distribuição das espécies endêmicas e as alterações antrópicas presentes) para a elaboração e aplicação de uma metodologia de avaliação do grau de vulnerabilidade da fauna das cavernas. Tal indicador pode ser útil na valoração e escolha de cavernas e áreas cársticas e pseudocársticas prioritárias para ações de conservação e manejo da biodiversidade em cavernas.

No capítulo IV foram utilizados os dados biológicos e de impactos apresentados nos capítulos I, II e III para a confecção de uma cartilha ilustrada. A cartilha serve de base didática na informação sobre características gerais de ambientes de cavernas, conscientização da importância da conservação de ambientes de cavernas e seus

arredores. A cartilha foi elaborada visando o público infantil, mas certamente pode ser utilizada para públicos de idades e níveis de formação distintos, podendo ser usada por escolas, turistas e guias de visitas a cavernas.

Ressalta-se que os três primeiros capítulos estão estruturados em formato de artigos científicos. Desta forma, algumas informações apresentadas no referencial teórico ou na área de estudos foram repetidas em cada capítulo quando necessário.

REFERENCIAL TEÓRICO

Características gerais da Mata Atlântica brasileira

A Mata Atlântica brasileira é formada por um extenso bloco vegetacional costeiro e interiorano, considerado prioritário para a conservação da biodiversidade mundial. Desde a sua descoberta, a cobertura vegetal foi reduzida a cerca de 7 % da área original, que perfazia uma extensão de aproximadamente 1.400.000 km2, apenas no

Brasil (Galindo & Câmara 2005). Seus domínios estão distribuídos por 17 estados brasileiros, nas regiões costeiras desde o Rio Grande do Norte até o Rio Grande do Sul e estendendo-se aos interiores de Goiás, Ceará, Piauí, Mato Grosso do Sul e Minas

Gerais. Este bioma apresenta uma série de fitofisionomias bastante diversificadas, determinadas por sua ampla distribuição latitudinal, longitudinal e altitudinal. Essas características foram responsáveis pela evolução de um rico complexo biótico de natureza animal e florística nesta região (Galindo & Câmara 2005). A Mata Atlântica acontece isolada dos dois grandes blocos de florestas sul-americana (Amazônia e florestas andinas). A Caatinga e o Cerrado separam-na da região Amazônica, e os

Chacos separam-na da região andina. A história evolutiva da Mata Atlântica é marcada por períodos de contato com a biota de outras florestas sul-americanas, seguidos por períodos de isolamento (Rizzini 1996). Desta forma, a biota da Mata Atlântica não é composta somente por elementos antigos (3 milhões de anos), mas também por aqueles

recentes, 20 mil anos (Silva & Casteleti 2005). Segundo, Silva e Casteleti (2005), a biota endêmica de aves, borboletas e primatas da Mata Atlântica não se distribui de maneira homogênea, sendo que para fins de conservação devem-se levar em consideração sub-regiões biogeográficas como os brejos nordestinos, a Mata Atlântica costeira ao norte do rio São Francisco em Pernambuco, as regiões do vale do rio São

Francisco em Minas Gerais e Bahia, as florestas de encosta na Chapada Diamantina

(BA), as regiões costeiras do Espírito Santo até Sergipe, as florestas interiores nos estados de Minas Gerais, Goiás, Mato Grosso do Sul, Paraná e Rio Grande do Sul, a região da Serra do Mar e a região das florestas de Araucárias.

Muitos estudos têm dado atenção à diversidade de vida macroscópica existente sob e na superfície dos solos da Mata Atlântica, entretanto a diversidade dos compartimentos subterrâneos é ainda pouco conhecida (Trajano 2000, Galindo &

Câmara 2005).

Dinâmica de relevos cársticos, pseudocársticos e a gênese das cavernas associadas

As cavernas são cavidades naturais subterrâneas formadas freqüentemente pela dissolução e/ou erosão hídrica em diversos tipos de relevos rochas (Gilbert et al 1994).

Os relevos rochosos que apresentam suas formas e feições moldadas predominantemente pela dissolução são denominados de relevos cársticos e aqueles relevos rochosos com feições moldadas predominantemente por processos erosivos são denominados relevos pseudocársticos (Lino 2001).

Relevos cársticos e pseudocársticos compõem unidades funcionais de um emaranhado de aqüíferos subterrâneos e superficiais, dentro de uma bacia de drenagem, com entrada e saída de água fluvial ou pluvial. As diferenças em porosidade dos aqüíferos que o constituem são determinadas pela ação de fluxos de água e tipos de rochas locais. A interação destes dois fatores produz componentes biologicamente

ativos (micro, meso e macro-cavernas). As cavernas, portanto, são partes ou subunidades desta ampla unidade que apresenta vários canais de escoamento de água, mesmo que temporariamente (Gibert et al 1994). Nestes ambientes, uma matriz de espaços vazios controla a infiltração de água e os processos de armazenamento de materiais aluviais, contribuindo para o transporte e estoque de recursos no interior das cavidades subterrâneas (Gibert et al. 1994). O principal controle da gênese de cavernas depende desta forma, do aspecto estrutural da rocha encaixante (íntegras ou fraturadas) e da situação topográfica entre zonas de recarga e descarga hidrológica.

Cavernas são freqüentes em rochas sedimentares ou metamórficas como calcários, dolomitos, quartzitos, arenitos e evaporitos, em conseqüência da elevada dissolução, principalmente das rochas carbonáticas, pela abrasão química da água

(Gillieson 1996). Processos físico-químicos que ocorrem nestes sistemas cársticos determinam a especificidade da dissolução das rochas pela ação da água (Gibert et al.

1994). As variações temporais e espaciais, em uma organização cárstica hierárquica, determinam o funcionamento geológico e biológico de ambientes subterrâneos (e.g. dissolução e pluviosidade). Assim, a maioria das cavernas no mundo localiza-se em rochas carbonáticas (calcários e dolomitos), as mais favoráveis aos processos de dissolução. No Brasil, entretanto, arenitos e quartzitos são também muito susceptíveis a formar cavernas, aparentemente devido a fatores geomorfológicos e climáticos mais erosivos (Auler 2006). A ocorrência de cavernas em granito, gnaisse, micaxistos, filitos e até mesmo solo também são registrados para o Brasil, entretanto em escala menor que os carbonatos, quartzitos e arenitos (Auler 2006). Recentemente, constatou-se, em áreas de minério de ferro, a existência de um número expressivo de cavernas, fato que adicionou mais uma potencialidade de ocorrência de cavernas ao já variado cenário espeleológico Brasileiro (Auler 2006).

No Brasil há aproximadamente 5000 cavidades naturais (cavernas) cadastradas, mas estima-se que o potencial brasileiro seja de aproximadamente 100 mil cavernas.

(Auler 2006, SBE 2008, Redespeleo 2008, IBAMA/CECAV 2008). Para a Mata

Atlântica Brasileira existem pouco mais de 1000 cavernas cadastradas (SBE 2008,

Redespeleo 2008, IBAMA/CECAV 2008). Este número de cavernas cadastradas reflete apenas o total de cavernas visitadas por espeleólogos que se preocuparam em cadastrar os dados. Entretanto, existe um número maior de cavernas conhecidas e ainda não cadastras (Auler 2006). Além disto, o Brasil apresenta extensas regiões cársticas ainda pouco exploradas (Fig.1) (Auler et al 2001).

Características ambientais e tróficas das cavernas

Considerações ecológicas referentes às cavernas (sistemas hipógeos) são feitas em comparação com ambientes externos (epígeos). Cavernas são ambientes geralmente oligotróficos com elevada umidade, temperatura constante e ausência permanenete de luz (Culver 1982, Ferreira 2004). A característica mais marcante dos ambientes subterrâneos é a ausência permanente de luz, sendo que muitas das características bióticas e abióticas destes ambientes são influenciadas pela constância desta pressão ambiental. Exceções ocorrem nas regiões próximas às entradas das cavernas, onde tais aberturas possibilitam acesso de luz solar que podem alterar os efeitos de tal pressão. A total ausência de luz em cavernas exclui a possibilidade de ocorrência de produtores fotossintetizantes. A base da produção primária em algumas cavernas é o quimioautotrofismo, principalmente realizado por bactérias (Sarbu et al. 1996).

Entretanto, grande parte (ou a quase totalidade) da produção nos ecossistemas cavernícolas é de origem secundária, baseada em cadeias de detritívoros.

É comum a movimentação de nutrientes e detritos do meio epígeo para as cavernas. Em alguns casos, 100% da matéria orgânica presente no interior das cavernas

é importada (Howarth 1983). A matéria orgânica penetra nas cavernas carreada, contínua ou temporariamente, por agentes físicos e biológicos (Souza-Silva 2003,

Simon et al 2007). A matéria orgânica é carreada por rios, enxurradas e outros cursos d água que percolam no teto ou parede, através de aberturas ou fraturas que eventualmente existam nas cavernas (Gibert et al. 1994). A veiculação biológica é feita principalmente por meio do crescimento de raízes, animais que transitam nas cavernas

(e. g. morcegos) ou mesmo pelos animais que lá entram casualmente (acidentais).

Raízes vegetais são importantes recursos alimentares para os organismos que vivem em tubos de lava vulcânica, em cavernas calcárias superficiais no Hawaii e em algumas cavernas na Austrália, Brasil e nas ilhas Canárias (Howarth 1983, Jasinska et al. 1996,

Arechavaleta et al. 1999, Souza Silva 2003, Ferreira 2005, Howarth et al 2007). Fezes de morcegos e de animais terrestres e carcaças de animais são importantes fontes de recursos alimentares para numerosas espécies de microorganismos e artrópodes, principalmente em cavernas permanentemente secas (Ferreira & Martins 1998; Ferreira

& Martins 1999, Bahia 2008). Estes recursos alimentares alóctones mantêm populações de organismos em todos os níveis tróficos presentes nas cavernas (Ferreira & Martins

1999).

Categorias ecológio-evolutivas da fauna de cavernas

Os organismos cavernícolas podem ser classificados nas categorias ecológico- evolutivas de troglóxenos, troglófilos e troglóbios, segundo Holsinger & Culver (1988), modificado do sistema Schiner-Racovitza (Racovitza 1907, Schiner 1954, apud

Camacho 1992).

Os troglóxenos são os regularmente encontrados no ambiente subterrâneo, mas necessitam do meio externo para completar seu ciclo de vida (em geral deixam as cavernas em busca de alimentos). Muitos destes organismos (e.g. morcegos) são

responsáveis pela importação de recursos alimentares provenientes do meio epígeo, sendo muitas vezes os principais responsáveis pelo fluxo energético em cavernas, especialmente naquelas permanentemente secas. Os troglófilos são os organismos que completam seus ciclos de vida no meio hipógeo e/ou epígeo. Nesta categoria encontra- se a maior parte das espécies de invertebrados presentes em cavernas tropicais. Os troglóbios restringem-se ao ambiente cavernícola e podem apresentar diversos tipos de especializações morfológicas, fisiológicas e no comportamento que provavelmente evoluíram em resposta às pressões seletivas presentes em cavernas e\ou à ausência de pressões seletivas típicas do meio epígeo. Freqüentemente nestes organismos há a redução das estruturas oculares, despigmentação e o alongamento de apêndices sensoriais (Romero & Green 2005).

As comunidades de invertebrados terrestres cavernícolas, por sua vez, podem ser classificadas em para-epígeas , recurso-espaço-dependentes ou recurso-espaço- independentes (Ferreira & Martins 2001).

Comunidades para-epígeas são compostas por um conjunto de espécies que se distribuem preferencialmente em regiões próximas às entradas das cavernas. Nestas, é comum a ocorrência de espécies epígeas e hipógeas, bem como de certas espécies exclusivamente encontradas nestas regiões.

As comunidades recurso-espaço-dependentes são aquelas constituídas por espécies de invertebrados que geralmente ocorrem associadas aos locais onde se encontra o recurso alimentar. Geralmente são predadores e detritívoros de mobilidade limitada, incapazes de percorrer periodicamente grandes extensões em busca de alimento. Tais espécies, em geral, só abandonam o recurso quando este se torna inviável ao consumo (e.g. comunidades associadas ao guano de morcegos).

Comunidades recurso-espaço-independentes são constituídas de espécies geralmente predadoras e detritívoras de alta mobilidade, capazes de se deslocar freqüentemente à procura de alimento. Tais organismos não se limitam à área onde se encontra o recurso alimentar, podendo ocorrer distribuídos em grandes extensões de uma caverna se outros fatores ambientais não limitarem sua distribuição.

Inventários da fauna de invertebrados em cavernas da Mata Atlântica

A fauna cavernícola brasileira começou a ser relativamente bem estudada a partir da década de 80 (Dessen et al. 1980; Chaimowicz 1984; Chaimowicz 1986;

Godoy 1986, Trajano & Moreira 1991). Poucas cavernas, entretanto, foram estudadas de forma a avaliar a estrutura das comunidades de forma mais ampla (Trajano 1987;

Ferreira & Pompeu 1997; Bichuette & Santos 1988; Ferreira & Martins, 1998, 1999 a,b). Grande parte do conhecimento da fauna cavernícola brasileira vem de estudos em cavernas calcárias (Trajano & Moreira 1991, Trajano 2000, Ferreira & Horta 2001,

Ferreira 2004).

Os primeiros estudos relativos à biologia de cavernas na Mata Atlântica foram feitos em 1907 em Iporanga (SP), com a descrição de uma espécie troglóbia de bagre cego, Pimelodella kronei (Ribeiro 1907). Entretanto, as descrições de novas espécies da fauna de invertebrados cavernícolas neste bioma só tiveram início em meados de 1930

(Costa-Lima & Costa-Leite 1953). Até o final de 1970 os estudos ainda eram de cunho taxonômico e restrito a poucas cavidades no Sul de São Paulo.

Somente a partir da década de 80, que Eliana Dessen e seus colaboradores publicaram levantamentos mais abrangentes da fauna de invertebrados cavernícolas, algumas delas na Mata Atlântica Brasileira (Dessen et al 1980). Entretanto, estudos subseqüentes de invertebrados cavernícolas na Mata Atlântica continuaram, mas quase exclusivamente restritos ao Vale do Ribeira no extremo Sul de São Paulo e Nordeste do

Paraná (Trajano 1987, Gnaspini-Neto & Trajano 1994, Pinto-da-Rocha 1995). Estudos recentes que avaliaram a fauna de invertebrados em cavernas da Mata Atlântica ocorreram no estado do Paraná, Sul do estado de São Paulo e na província calcária do

Rio Pardo (Bahia) (Trajano 2000, Trajano et al 2000, Sessegolo et al. 2001, Zeppelini

Filho et. al 2003, Pellegatti-Franco 2004, Ferreira 2005, Mews & Sperber. 2008).

Atualmente, pouco mais de 190 cavernas tiveram algum tipo de informação biológica publicada. Entretanto, as informações geradas na maioria dos estudos são de coletas esporádicas e não padronizadas que grosseiramente subestimam a riqueza de espécies de invertebrados cavernícolas. Assim percebe-se que na Mata Atlântica Brasileira poucas cavernas foram amostradas adequadamente ou intensivamente.

Diversidade e conservação da fauna de cavernas

Muitos locais com cavernas no mundo são conhecidos por apresentarem significativa diversidade, mesmo sendo esta ainda pouco conhecida. Paisagens cársticas e pseudocársticas podem exibir uma considerável diversidade baseada somente na fauna subterrânea. Alguns exemplos específicos incluem cavernas na América do Norte

(EUA), América Central (Bermudas), Europa (Itália, França, Romênia, Eslovênia),

Oceania (Austrália) e Ásia Tropical (Tailândia, Indonésia, Sumatra, Sulawesi) (Culver

& Sket 2000, Deharveng & Bedos 2000). No Brasil alguns estudos têm revelado uma elevada diversidade e endemismos da fauna subterrânea, entretanto os estudos mais abrangentes são para o grupo dos peixes troglóbios (Pinto-da-Rocha 1995, Ferreira 2004 e 2005, Trajano 2001, Trajano & Bichuette 2006).

O uso do patrimônio espeleológico brasileiro bem como as normas para sua proteção foi regulamentada pela Portaria do IBAMA N. 887 de 15/06/90 e o Decreto

Federal N0. 99.556 de 01/10/90, e está sujeito ao controle e fiscalização pelo poder público. A resolução do CONAMA (Conselho Nacional de Meio Ambiente), N0 005 de

06 de agosto de 1987, inclui os troglóbios na relação dos animais em perigo de extinção e que, como tal, devem ser preservados juntamente com seus hábitats. Desta forma, o

CONAMA resolve que sejam estabelecidas, em regime de urgência, através das

Câmaras Técnicas pertinentes os critérios, diretrizes e normas de uso que permitam indicar as áreas do Patrimônio Espeleológico Nacional merecedoras de uma intervenção imediata especialmente aquelas cujo perigo de destruição é iminente.

Desta forma, quaisquer espécies troglóbias são automaticamente colocadas no status de ameaçadas, devido à distribuição restrita e elevado grau de endemismo. Sendo assim, quaisquer cavidades que possuam espécies troglóbias estão protegidas por lei, devendo ser preservados seu habitat e adjacências (CONAMA 2008).

A conservação de cavernas no Brasil apresenta uma ampla problemática no tocante aos critérios e técnicas a serem usados para inventariar a fauna e monitorar suas alterações. Este fato é em parte dificultado por ser o ambiente de cavernas extremamente desconhecido tanto no meio acadêmico quanto ao público em geral.

Além disto, a distribuição temporal e espacial da diversidade subterrânea tem se mostrado altamente heterogênea entre cavernas e dentro de uma mesma caverna (Culver

& Sket 2000, Culver & Sket 2002, Prous et al 2004, Ferreira 2005).

O planejamento de ações conservacionistas sugere, como um dos passos primordiais para a implementação de planos de conservação, a compilação da diversidade, entendendo seus padrões de distribuição, abundância das espécies e ameaças, no intuito de elencar áreas biológicas representativas e temporalmente persistentes (Margules & Pressey 2000). Desta forma, o mapeamento da biodiversidade subterrânea tem sido uma ferramenta primordial para a conservação, manejo e monitoramento da fauna em regiões naturais ou alteradas pelo homem (Trajano 2000,

Culver & Sket 2000, Sessegolo et al. 2001, Culver & Sket 2002, Elliott 2005, Ferreira

2005).

O uso de metodologias que integrem aspectos do ambiente físico e seu entorno, com a diversidade, raridade e riqueza de espécies, podem promover uma importante base para iniciar ações de conservação e manejo do ambiente de cavernas. O estudo da biota cavernícola na Mata Atlântica, ainda incipiente, é crucial para a manutenção da diversidade subterrânea deste bioma.

HIPÓTESE GERAL DO TRABALHO

A Mata Atlântica ocupa grandes extensões no território brasileiro e agrupa um grande número de cavernas disjuntas e de litologias variadas. Tais condições impõem diferenças na estrutura das comunidades de invertebrados, podendo ter influenciado a evolução das espécies subterrânea e contribuído para o surgimento de inúmeras espécies endêmicas.

OBJETIVO GERAL DO TRABALHO

O objetivo principal deste estudo foi o de apresentar uma caracterização da fauna de invertebrados em algumas cavernas da Mata Atlântica Brasileira, bem como os principais impactos prevalentes nas cavernas, com a finalidade de levantar áreas geográficas que sejam prioritárias para ações de conservação e investimentos em pesquisas.

ÁREA DE ESTUDO

Para realização deste estudo foram amostradas 103 cavernas distribuídas em 44 municípios, em diferentes litologias, inseridas nos domínios da Mata Atlântica brasileira, principalmente em regiões biogeográficas costeiras como corredores de biodiversidade da Serra do Mar, corredor Central e corredor Nordeste (Figs. 2 e 3).

Corredores de biodiversidade compreendem mosaicos de áreas preservadas e áreas de

uso menos intensivo, gerenciadas de maneira integrada para garantir a sobrevivência do maior número possível de espécies de uma determina região (Galindo & Câmara 2005).

No corredor Nordeste de biodiversidade foram avaliadas cavernas nos estados de

Alagoas e Norte de Sergipe. No Corredor Central, a área de estudo abrange o Extremo

Sul da Bahia, grande parte do estado do Espírito Santo e pequenas áreas no Leste e Sul de Minas Gerais. No corredor da Serra do Mar foram avaliadas cavernas no estado do

Rio de Janeiro, Sul de Minas Gerais e Norte de São Paulo (Fig. 2). Além destas áreas foram avaliadas cavernas interioranas na Mata Atlântica, fora dos corredores de biodiversidade, como no Parque Nacional de Ubajara no estado do Ceará, nas áreas de campos ferruginosos próximas a Belo Horizonte, MG, nas áreas areníticas de

Altinópolis, SP, em Almirante Tamandaré, PR, Vidal Ramos, SC e em Dom Pedro de

Alcantara, RS. As cavernas encontravam-se inseridas em quatro tipos litológicos distintos, a saber: rochas carbonáticas (24 cavernas), magmáticas (32 cavernas), siliciclásticas (25 cavernas) e ferruginosas (22 cavernas). Nas áreas com rochas carbonáticas, siliciclásticas e ferruginosas, as cavernas ocorreram em maior densidade.

Não houve a intenção de se coletar em todas as cavernas presentes em cada uma das

áreas inventariadas, e sim de se realizar uma amostragem que representasse a litologia local ou regional. Estas foram arbitrariamente selecionadas em função da extensão das cavidades, alterações antrópicas e facilidade de acesso.

Figura 1. Regiões cársticas carbonáticas Brasileiras (retirado de Auler et al 2001).

Figura 2 - Domínios da Mata Atlântica Brasileira e as cavernas amostradas. (www.conservation.org.br/).Obs: um ponto preto pode representar mais de uma caverna em função do baixo grau de detalhamento da escala.

Figura 3 - Corredores de Biodiversidade, Nordeste, Central e Serra do mar, inseridos na Mata Atlântica Brasileira (http:// www.corredores.org.br).

CAPÍTULO I

ECOLOGIA DAS COMUNIDADES DE INVERTEBRADOS CAVERNÍCOLAS NA MATA ATLÂNTICA BRASILEIRA

Marconi Souza Silva1, Rodrigo Lopes Ferreira2 & Rogério Parentoni Martins1

1-Laboratório de Ecologia e Comportamento de Insetos, Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil. [email protected]

2-Departamento de Biologia/Setor de Zoologia Universidade Federal de Lavras. CP.3037, 37200-000 Lavras, MG, Brasil. [email protected]

Resumo - A fauna cavernícola brasileira começou a ser inventariada de forma mais ampla e sistematizada somente a partir da década de 80. Entretanto, muitos destes estudos foram restritos ao Vale do Ribeira no Sul de São Paulo e Nordeste do Paraná. Deste modo, o presente estudo objetivou avaliar a composição, riqueza, diversidade, dominância, número de troglomorficos, e similaridade de comunidades de invertebrados em 105 cavernas presentes na Mata Atlântica Brasileira. A estrutura das comunidades foi relacionada a parâmetros físicos e topográficos das cavernas. Foram observados 106.741 invertebrados distribuídos em 1.938 morfoespécies pertencentes a pelo menos 191 famílias. Araneae foi o taxon mais rico (363 spp), seguida de Coleoptera (260 spp), Diptera (248 spp), Acari (139 spp), Hymenoptera (129 spp) e Lepidoptera (88 spp). Araneae foi também a ordem mais distribuída entre as cavernas (99 cav), seguida por Diptera (91 cav), Coleoptera (84 cav), Ensifera (84 cav), Hymenoptera (81 cav), Heteroptera (79 cav), Acari (78 cav), Lepidoptera (78 cav), Collembola (76 cav), Opiliones (66 cav), Isopoda (61 cav), Psocoptera (60 cav), Diplopoda (58 cav), Pseudoescorpiones (56 cav), Homoptera (55 cav), Dictyoptera (53 cav) e Annelida (46 cav). Foram encontradas 93 morfoespécies de invertebrados troglomórficos contra 105 spp descritas historicamente. Após compilar dados de literatura, foi observado que as regiões com maior riqueza de espécies troglomórficas até o momento compreendem os campos ferruginosos do quadrilátero ferrífero, MG (68 spp), o Sul de São Paulo (62 spp.), Sul da Bahia (18 spp.), a Chapada Diamantina, BA (13 spp.), o Parque Nacional cavernas do Vale do Peruaçu, MG (11 spp.), Serra do Ramalho, BA (09 spp.), e a Serra de Ibitipoca, MG (09 spp) A similaridade quantitativa das comunidades de invertebrados entre as cavernas foi baixa (< 30%). A riqueza de invertebrados mostrou- se relacionada significativa e positivamente com e desenvolvimento linear das cavernas (R = 0,46, p < 0,001), com o número de entradas das cavernas (R = 0,26, p <0,01) e com a estabilidade ambiental das cavernas (R = 0,41, p < 0,00). A abundância de invertebrados mostrou uma relação significativa e negativa com a altitude (R = -0,25, p < 0,01). A diversidade de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com a estabilidade ambiental das cavernas (R = 0,27, p < 0,001). A estabilidade Ambiental mostrou-se relacionada significativa e positivamente com e o desenvolvimento linear das cavernas (R = 0,51, p < 0,001). As condições ecológicas heterogêneas, em termos de estrutura trófica, endemismos e os diferentes tipos de rochas nas quais se inserem as cavernas, permitem uma elevada diversidade, baixa similaridade e muitos centros de endemismos para as cavernas da Mata Atlântica Brasileira. Entretanto, ainda é muito cedo para observar padrões na distribuição e diversidade da fauna, uma vez que a maioria dos estudos históricos são pouco representativos, as listas geradas ainda estão ao nível taxonômico de ordens e famílias e o número de cavernas estudadas é pequeno. Tal situação justifica estudos emergenciais e detalhados no maior número possível de cavernas na Mata Atlântica a fim de se evidenciar cavernas e regiões de elevada biodiversidade e endemismos, para que as mesmas possam ser conservadas.

Palavras Chaves: cavernas, Arthropoda, diversidade, endemismos.

Abstract- Not until the 80´s has Brazilian cave fauna been studied in such a wide and systematic way. However, most of these studies only included the regions of Vale do Ribeira (southern São Paulo, Brazil) and northern Paraná (Brazil). The aim of this study was to evaluate the composition, richness, diversity, dominance, endemism, and similarity of invertebrate communities in 103 caves present in the Brazilian Atlantic Forest. Communities structure was related to physical and topographic parameters of the caves. A total of 106.741 invertebrates, distributed among 1.938 morphospecies and from at least 191 families, were registered. Araneae was the richest taxon (363 spp), followed by Coleoptera (260 spp), Diptera (248 spp), Acari (139 spp), Hymenoptera (129 spp) and Lepidoptera (88 spp). Araneae was also the most distributed order among the caves (99 cav), followed by Diptera (91 cav), Coleoptera (84 cav), Ensifera (84 cav), Hymenoptera (81 cav), Heteroptera (79 cav), Acari (78 cav), Lepidoptera (78 cav), Collembola (76 cav), Opiliones (66 cav), Isopoda (61 cav), Psocoptera (60 cav), Diplopoda (58 cav), Pseudoescorpiones (56 cav), Homoptera (55 cav), Dictyoptera (53 cav) and Annelida (46 cav). A total of 93 troglomorphic morphospecies of invertebrates were registered, against 105spp that have historically been described. The Brazilian regions presenting more richness of troglomorphic species, up to this moment, include ferroginous fields in the region of Quadrilátero Ferrifero , located in Minas Gerais (68 spp); southern São Paulo (62 spp.); southern Bahia (18 spp.); Chapada Diamantina , Bahia (13 spp.); Parque Nacional Cavernas do Vale do Peruaçu , northern Minas Gerais (11 spp.); Serra do Ramalho , Bahia (09 spp.); and Serra de Ibitipoca , southern Minas Gerais (09 spp). Quantitative similarity of invertebrate communities between caves was low (< 30%). Richness of invertebrates has positively and significantly related to linear development of caves (R = 0,46, p < 0,001), number of cave entrances (R = 0,26, p < 0,01), and environmental stability of caves (R = 0,41, p < 0,001). Invertebrates abundance has negatively and significantly related to altitude (R = -0,25, p < 0,01). Invertebrates diversity has positively and significantly related to environmental stability of caves (R = 0,27, p < 0,001). Environmental stability has positively and significantly related to linear development of caves (R = 0,51, p < 0,001). The heterogeneous ecological conditions (in terms of trophic structure, endemism, and different kinds of rocks) where the caves are located permit a high diversity, low similarity, and many centers of endemism for caves located in the Brazilian Atlantic Forest. However, it is yet too soon to observe any patterns in distribution and diversity of fauna, since most of the existent studies are little representative, the present lists only include taxonomic information to the level of orders and families, and the number of studied caves is still too small. Such situation justifies urgent and more detailed studies in as many caves as possible at the Brazilian Atlantic Forest, aiming to register and preserve regions presenting high level of biodiversity and endemism.

Keywords: caves, invertebrates, diversity, endemism, Atlantic Forest

INTRODUÇÃO

Características ecológicas dos ambientes subterrâneos

As características mais marcantes do ambiente subterrâneo são: ausência permanente de luz, a tendência à estabilidade ambiental (em função da alta umidade e temperatura constante) e a escassez de recursos alimentares (Poulson & White 1969,

Peck 1974). O alimento proveniente do meio externo penetra nas cavernas continuamente ou em pulsos , carreado por rios ou ribeirões ou através de aberturas verticais no teto e paredes das cavernas. Além disso, pode também ser veiculado na forma de fezes ou cadáveres de animais que transitam nas cavernas com certa regularidade ou eventualmente. Os organismos cavernícolas podem ser classificados em três categorias distintas segundo Holsinger & Culver (1988), modificado do sistema

Schiner-Racovitza (Schiner 1954, Racovitza 1907, apud Camacho 1992): Os troglóxenos são frequentemente encontrados no ambiente subterrâneo, mas saem regularmente do mesmo para se alimentar. Os troglófilos são organismos capazes de completar seu ciclo de vida no meio hipógeo e/ou epígeo. Os troglóbios são restritos ao ambiente cavernícola, podendo apresentar diversos tipos de especializações

(morfológicas e.g. redução das estruturas oculares e a despigmentação - fisiológicas ou comportamentais) que provavelmente evoluíram em resposta às pressões seletivas presentes em cavernas e\ou à ausência de pressões seletivas típicas do meio epígeo.

As comunidades cavernícolas podem ser agrupadas em três categorias segundo sua distribuição espacial e dependência de recursos alimentares (Ferreira e Martins

2001). As comunidades recurso-espaço-dependentes são compostas geralmente por organismos pequenos (alguns milímetros), de pouca mobilidade e de ocorrência preferencial junto ao recurso trófico (manchas de guano de morcego, troncos em decomposição). Nas comunidades recurso-espaço-independentes, os organismos não

estão restritos a uma mancha de recurso apenas, sendo capazes de se deslocar entre manchas ao longo da caverna em curtos intervalos de tempo. Já as comunidades para- epígeas estão presentes nas entradas das cavernas e são compostas por organismos epígeos, hipógeos e outros somente encontrados nestas áreas.

Inventários da fauna de invertebrados em cavernas da Mata Atlântica

A fauna cavernícola brasileira começou a ser relativamente bem estudada a partir da década de 80 (Dessen et al. 1980; Chaimowicz 1984; Chaimowicz 1986;

Godoy 1986, Trajano & Gnaspini-Neto 1986, Trajano & Moreira 1991, Gnaspini-Neto

& Trajano 1992, Trajano 2000). Poucas cavernas, entretanto, foram estudadas de forma a avaliar a estrutura das comunidades de forma mais ampla (Trajano 1987; Ferreira &

Pompeu 1997; Bichuette & Santos 1988; Ferreira & Martins, 1998, 1999 a,b). Grande parte do conhecimento da fauna cavernícola brasileira advém de estudos em cavernas calcárias (Trajano & Moreira 1991, Trajano 2000, Ferreira & Horta 2001, Ferreira 2004,

Jordão-Silva 2006).

Os primeiros estudos relativos à biologia de cavernas na Mata Atlântica foram feitos em 1907 em Iporanga (SP), com a descrição de uma espécie troglóbia de bagre cego Pimelodella kronei (Ribeiro 1907). Entretanto, as descrições de novas espécies da fauna de invertebrados cavernícolas neste bioma só tiveram início em meados de 1930

(Costa-Lima 1932, Costa-Lima & Costa-Leite 1953). Até o final de 1970 os estudos ainda eram de cunho taxonômico e restrito a poucas cavidades no sul do estado de São

Paulo.

Considerado como um marco inicial nos estudos da biologia de cavernas no

Brasil, o trabalho de Eliana Dessen e seus colaboradores (1980), sumarizou dados concernentes à fauna de invertebrados cavernícolas provenientes de várias cavernas do país, algumas delas na Mata Atlântica Brasileira. Estudos subseqüentes referentes à

fauna cavernícola na Mata Atlântica continuaram, entretanto quase exclusivamente restritos ao Vale do Ribeira no extremo sul de São Paulo e Nordeste do Paraná (Trajano

1987, Gnaspini-Neto & Trajano 1994, Pinto-da-Rocha 1995). Estudos recentes que avaliaram a fauna de invertebrados em cavernas da Mata Atlântica ocorreram no estado do Paraná, sul do estado de São Paulo, m cavernas ferruginosas de Minas Gerais e na província calcária do Rio Pardo (Bahia) (Trajano 2000, Trajano et al 2000, Sessegolo et al. 2001, Zeppelini Filho et. al 2003, Pellegatti-Franco 2004, Ferreira 2005, Mews &

Sperber 2008).

Entretanto, as informações geradas em muitos destes estudos são esporádicas e/ou obtidas a partir de metodologias pouco eficientes e não padronizadas. Infelizmente, a riqueza de espécies de invertebrados cavernícolas encontra-se possivelmente subestimada em muitos destes trabalhos (Ferreira, 2005). Percebe-se, desta forma, que na Mata Atlântica Brasileira, poucas cavernas foram amostradas adequadamente ou intensivamente.

O estudo da biota cavernícola na Mata Atlântica é crucial para o conhecimento e manutenção da sua diversidade ainda pouco conhecida. Assim, o presente estudo tem como objetivos responder às seguintes questões:

1. Qual a composição, riqueza, diversidade, dominância, número de

troglomórficos, distribuição geográfica e similaridade de comunidades de

invertebrados em cavernas na Mata Atlântica Brasileira?

2. A riqueza, abundância e diversidade de invertebrados cavernícolas estão

relacionadas a parâmetros físicos e topográficos das cavernas (desenvolvimento

linear, número de entradas, latitude, longitude, altitude e estabilidade

ambiental)?

METODOLOGIA

Área de estudo Para realização deste estudo foram amostradas 103 cavernas nos domínios da

Mata Atlântica Brasileira, principalmente em regiões biogeográficas costeiras como corredores de biodiversidade da Serra do Mar, corredor Central e corredor Nordeste.

Tais cavernas encontravam-se inseridas em quatro tipos litológicos distintos, a saber: rochas carbonáticas (24 cavernas), magmáticas (32 cavernas), siliciclásticas (25 cavernas) e ferruginosas (22 cavernas). Nas áreas fora de corredores de biodiversidade foram avaliadas cavernas no Parque Nacional de Ubajara (Ceará), nas áreas de campos ferruginosos próximas a Belo Horizonte (Minas Gerais) e nas áreas areníticas de

Altinópolis (São Paulo).

As áreas consideradas, como pertencentes aos domínios da mata atlântica brasileira foram determinadas, segundo mapas da S O S Mata Atlântica e Conservação

Internacional (Galindo & Câmara 2005). Apesar de alguns estudos apontarem algumas destas áreas (Serra do Ramalho, Chapada Diamantina e Vale do Peruaçu), como pertencentes ao cerrado ou caatinga (Rizzini 1996).

Procedimentos de coleta

Os invertebrados presentes nas cavernas foram identificados e tiveram alguns de seus espécimes coletados. Durante os inventários, cada indivíduo observado era plotado em um croqui esquemático da caverna, segundo metodologia proposta por Ferreira

(2004).

Foram priorizados microhabitats como troncos, depósitos de guano, espaços sob rochas e locais úmidos. Nas coleções de água, corrente ou parada, os organismos foram coletados com auxílio de pinças e redes de mão. Espécimes não identificados em campo eram levados ao laboratório onde se procedia a identificação até o nível taxonômico

possível. Cada táxon foi separado em morfo-espécies a partir da definição de tipos morfológicos (morfótipos) e posteriormente reagrupados de acordo com as referências de campo (Oliver & Baettie 1996). Indivíduos imaturos foram considerados espécies distintas dos eventuais adultos, uma vez que era inviável, para todos os casos, a associação entre formas imaturas (especialmente larvas) e formas adultas. A abundância geral de cada morfo-espécies foi obtida através da contagem dos indivíduos incluídos no croqui. A abundância somente foi avaliada em 91 das 103 cavernas, em função da condição eutrófica das mesmas, que permitia a ocorrência de milhares de indivíduos e impossibilitava a contagem e plotagem de muitas espécies. Para duas destas cavernas

(gruta da Pedra Branca e gruta do Urubu, ambas localizadas em Sergipe) ocorreram enormes depósitos de guano repletos de incontáveis ácaros, baratas, besouros e grilos

(bat caves). Na caverna Ponte de Pedra a eutrofização é oriunda do esgoto doméstico lançado no interior da mesma através de um rio que corta a cidade de Ouro Preto, MG.

Nesta caverna, o piso estava repleto de piscinas eutrofizadas com incontáveis larvas de quironomídeos, minhocas, dentre outros organismos. Para a caverna dos Farias

(Barbalha, CE) a ocorrência de um rio que ocupavam grande parte do conduto da caverna e a presença de teto baixo impossibilitaram a plotagem em mapa, uma vez que durante a coleta, os pesquisadores permaneceram quase completamente submersos.

Outras 12 cavernas que foram coletas recentemente tiveram sua fauna separada em morfo-espécies, mas não houve tempo para a contagem dos indivíduos no croqui. Neste caso foram usadas somente a composição das espécies (anexo I).

Determinação de troglomorfismos para os invertebrados

A determinação de espécies potencialmente troglóbias foi realizada através da identificação, nos espécimes, de características morfológicas denominadas

troglomorfismos . Tais características, como redução da pigmentação melânica,

redução das estruturas oculares, alongamento de apêndices, dentre outras, são utilizadas freqüentemente para a maioria dos grupos, uma vez que resultam de processos evolutivos ocorrentes após o isolamento de populações em cavernas. As características a serem utilizadas para estes diagnósticos, no entanto, diferem no caso de organismos pertencentes à taxa distintos. Certos grupos, por exemplo, possuem espécies sempre despigmentadas e anoftálmicas, mesmo no ambiente epígeo (e.g. Palpigradi). Nestes casos, os troglomorfismos são mais específicos (alongamento dos flagelômeros, aumento no número de órgãos frontais e laterais, dentre outros). Desta forma, é necessário se conhecer a biologia de cada grupo no intuito de se diagnosticar efetivamente a existência ou não de troglomorfismos. Muitas vezes, entretanto, existe a necessidade de consulta a especialista em certos grupos taxonômicos mais

complicados . Muitos destes especialistas infelizmente não existem no Brasil. Desta forma, a determinação da real categoria a qual pertence certa espécie pode demandar um longo tempo, sendo assim ainda não evidenciadas neste trabalho.

Com o intuito de evidenciar centros de endemismos de invertebrados cavernícolas na Mata Atlântica, foram levantadas as espécies troglomórficas relatadas por outros autores em cavernas distintas a este estudo (e.g. Gnaspini-Neto & Trajano

1994, Simone & Moracchioli 1994, Pinto-da-Rocha 1995, Pinto-da-Rocha 1996,

Trajano & Pinna 1996, Koenemann & Holsinger 2000, Mauriès & Geoffroy 2000,

Trajano 2001, Baptista & Giupponi. 2002, Pérez & Kury 2002, Baptista & Giupponi

2003, Bichuette & Trajano 2003, Bichuette & Trajano 2005, Ferreira 2005, Gutierrez

2005, Lourenço et al 2005).

Análise dos dados

Os valores de diversidade das comunidades de invertebrados associadas a cada caverna foram calculados através do índice Shannon (Magurran 2004). O índice de

dominância de Berger-Parker foi utilizado para acessar a importância relativa de espécies dominantes nas comunidades (Magurran 2004). A curva acumulativa de espécies, que ilustra a razão com que as espécies são adicionadas na amostra, também foi calculada (Magurran 2004, Colwell & Coddington 1994). Para estimar o número de espécies esperadas a partir do observado para as cavernas amostradas foi utilizado o

índice de Chao 2. Este índice é tido como excelente preditor da riqueza de espécies.

(Colwell & coddington 1994). O Chao 2 é um estimador de diversidade que incorpora a riqueza e abundância. A similaridade quantitativa da fauna entre as cavernas foi obtida através do índice de Jaccard (Magurran 2004). A estabilidade ambiental das cavernas foi calculada pelo índice de estabilidade ambiental (Ferreira 2004). A regressão linear foi utilizada para detectar possíveis relações entre as variáveis bióticas de cada caverna e as variáveis abióticas correspondentes (latitude, longitude, altitude, estabilidade ambiental e desenvolvimento linear das cavernas) (Zar 1984).

RESULTADOS

Composição e riqueza de invertebrados nas cavernas amostradas.

Foi observado, nas 103 cavernas amostradas, um total de 106.741 invertebrados distribuídos em 1.938 morfo-espécies pertencentes a 191 famílias dos seguintes taxa:

Protozoa (Granuloreticulosa), Cnidaria: Anthozoa (Actiniaria), Platyhelminthes

(Dugesiidae e Geoplanidae), Acantocephala, Nematomorpha, Annelida (Oligochaeta e Hirudinea), Arthropoda: Crustacea: Cirripedia, Decapoda (Brachyura e Natantia),

Amphipoda, Ostracoda, Isopoda (Armadillididae, Cubaris sp, Venezillo sp.,

Philosciidae, Ligiidae, Platyarthridae, Trichorhina sp.), Arachnida: Acari (Acaridae,

Anoetidae, Anystidae, Ologamasidae, Argasidae, Antricola delacruzi, Antricola guglielmonei, Antricola sp., Carios sp. Ascidae, Bdellidae, Calyptostomatidae,

Cheyletidae, Cheyletus sp., Cunaxidae, Erythraeidae, Speleognathus sp. Galunmidae,

Histiostomatidae, Ixodidae, Amblyomma rotundatus, Amblyomma fuscum, Ixodes paranaensis, Ixodorhynchidae, Laelapidae, Labidostomatidae, Macrochelidae,

Macrocheles sp., Macronyssidae, Opilioacaridae, Opilioacarus sp., Oppioidea,

Oribatida, Podocinidae, Podocinum sp., Rhagidiidae, Teneriffiidae, Trombiculidae,

Tetranychidae, Trombidiidae, Uropodidae, Veigaiidae), Araneida (Amaurobiidae,

Araneidae, Atypidae, Nemesidae, Caponiidae, Nops sp, Corinnidae, Ctenidae, Ctenus sp. Isoctenus sp, Enoploctenus sp., Pisauridae, Dipluridae, Gnaphosidae, Hahniidae,

Lycosidae, Lyniphidae, Mimetidae, Ochiroceratidae, Oecobidae, Oonopidae,

Palpimanidae, Pholcidae, Mesabolivar sp, Prodidomidae, Salticidae, Scicariidae,

Loxosceles sp, Loxosceles adelaida, Scytodidae, Tetrablemmidae, Tetragnathidae,

Nephila sp, Theraphosidae, Lasiodora sp, Theridiidae, Theridion sp, Theridiosomatidae,

(Plato sp), Trechaleidae, Uloboridae, Opiliones (Gonyleptidae, Goniosoma sp),

Amblipygi (Charinidae, Charinus sp, Charinus acaraje, C. asturius, Phrynidae,

Heterophrynus sp), Uropygi (Thelyphonidae, Mastigoproctus brasilianus), Palpigradi

(Eukeneniidae, Eukoenenia sp), Pseudoescorpiones (Chernetidae, Chthonidae),

Schizomida (Hubbardiidae: Rowlandius sp), Myriapoda: Pauropoda, Chilopoda

(Geophilomorpha, Litobiomorpha, Scolopendromorpha, Scutigeromorpha,

Pselliophoridae), Symphila (Scutigerellidae), Diplopoda (Polydesmida, Pyrgodesmidae,

Chelodesmidae, Cryptodesmidae, Spirostreptida, Pseudonnanoleniidae,

Pseudonannolene sp, Pseudonannolene tocaiensis, Spirobolida, Rinocricidae), Insecta:

Archaeognatha (Machilidae) Coleoptera (Bostrichidae, Cantharidae, Carabidae,

Chrysomelidae, Curculionidae, Dermestidae, Dryopidae, Dytiscidae, Elateridae,

Elmidae, Gyrinidae, Histeridae, Lampyridae, Leiodidae, Meloidae, Nitidulidae,

Noteridae, Pselaphidae, Scarabeidae, Staphylinidae, Tenebrionidae), Collembola

(Hipogastruridae, Acherontides sp, Arrhophalitidae, Arrhophalithes sp, Onychiuridae,

Cyphoderidae, Entomobryiidae), Diplura (Campodeidae, Anajapygidae, Japygidae,

Projapygidae), Diptera (Bibionidae, Calliphoridae, Cecidomyidae, Ceratopogonidae,

Chironomidae, Chloropidae, Culicidae, Dixidae, Dolychopodidae, Drosophilidae,

Empididae, Hemerodromyia sp, Hyppoboscidae, Lonchaeidae, Lauxanidae, Milichidae,

Mycetophilidae, Muscidae, Keroplatidae, Phoridae, Conicera sp, Psychodidae,

Lutzomyia sp, Sarcophagidae, Sciaridae, Sepsidae, Simulidae, Sphaeroceridae,

Stratiomyidae, Streblidae, Syrphidae, Eristalis sp, Toxomerus sp, Ornidia obesa,

Tipulidae), Dermaptera, Dyctioptera, (Blattidae) Ephemeroptera (Leptophlebiidae),

Embioptera, Ensifera (Gryllotalpidae, Tetigoniidae, Phalangopsidae, Eidmanacris sp,

Endecous sp), Homoptera (Cixidae, Membracidae, Ortheziidae), Heteroptera (Aradidae,

Belostomatidae, Cydnidae, Cimicidae, Corixidae, Enicocephalidae, Gelastocoridae,

Hebridae, Hydrometridae, Lygaeidae, Naucoridae, Pentatomidae, Ploiaridae,

Pyrrhocoridae, Reduviidae, Zelurus sp, Panstrongilus geniculatus, Vellidae),

Hymenoptera (Apidae, Brachonidae, Eulophidae, Evaniidae, Halictidae,

Ichneumonidae, Formicidae, Odonthomachus sp, Acromyrmex sp, Camponotus sp.,

Mutilidae, Sphecidae, Torymidae), Isoptera (Nasutitermitidae), Lepidoptera

(Geometridae, Hesperiidae, Noctuidae, Pterophoridae, Tineidae), Megaloptera

(Corydalidae), Neuroptera (Chrysopidae, Myrmeleontidae), Odonata (Aeshnidae,

Gomphidae, Libellulidae), Plecoptera (Perlidae), Posocoptera (Compsocidae,

Lepidopsoscidae, Pseudocaeciliidae, Psyllipsocidae), Shiphonaptera (Dolichopsyliidae),

Trichoptera (Hydropschidae, Leptonema sp.), Zygentoma (Lepidotrichidae,

Lepismatidae, Nicoletiidae) e Mollusca: Gastropoda.

Neste estudo, merecem destaque os registros de taxa de raros em cavernas brasileiras como: Uropygi (Telyphonidae), Opilioacaridae, Schizomida (Hubbardiidae:

Rowlandius sp.), e Embioptera (Hexapoda).

Insetos (1.062 spp.) e aracnídeos (600 spp) foram os mais representativos (Fig.

1).

Figura 1. Número de morfo-espécies de invertebrados em cavernas amostradas em diferentes tipos de rochas na Mata Atlântica Brasileira.

A ordem mais rica em morfo-espécies foi Araneae (363 spp), seguida de

Coleoptera (260 spp.), Diptera (248 spp.), Acari (139 spp.), Hymenoptera (129 spp.),

Lepidoptera (88 spp.), Collembola (76 spp.), Psocoptera (62 spp.), Opiliones (55 spp.),

Heteroptera (54 spp.), Isopoda (50 spp.), Polydesmida (47 spp.), Ensifera (36 spp.),

Homoptera (29 spp.), Dictyoptera (27 spp.), Pseudoescorpiones (25 spp.), Olygochaeta

(22 spp.), Gastropoda (22 spp.), Zygentoma (21 spp.), Diplura (18 spp.), Turbellaria (17 spp.), Lithobiomorpha (14 spp.), Trichoptera (13 spp.), Spirostreptida (11spp.), Isoptera

(10 spp.), Geophilomorpha (9 spp.), Palpigradi (8 spp.), Symphyla (8 spp.), Amblypygi

(6 spp.), Decapoda (7 spp.), Ephemeroptera (6 spp.), Neuroptera (6 spp.), Odonata (6 spp.), Amphipoda (5 spp.), Dermaptera (5 spp.), Scolopendromorpha (4 spp.),

Polyxenida (4 spp.), Spirobolida (4 spp.), Plecoptera (3 spp.), Chilopoda (3 spp.),

Scutigeromorpha (3 spp.), Hirudinea (2 spp.), Embioptera (2 spp.), Acantocephala

(1sp.), Anthozoa (1 sp.), Cirripedia (1 sp.), Granuloreticulosa (1spp.), Megaloptera (1 sp.), Nematomorpha (2 spp.), Ostracoda (1 sp.), Pauropoda (1 sp.), Shiphonaptera (1 sp.), Schizomida (1sp.) e Uropygi (1sp.).

Distribuição dos taxa de invertebrados entre as cavernas estudadas

A ordem mais bem distribuída entre as cavernas amostradas foi Araneae (99 cav), seguida por Diptera (91 cav), Coleoptera (84 cav), Ensifera (84 cav), Hymenoptera

(81 cav), Heteroptera (79 cav), Acari (78 cav), Lepidoptera (78 cav), Collembola (76 cav), Opiliones (66 cav), Isopoda (61 cav), Psocoptera (60 cav), Diplopoda (58 cav),

Pseudoescorpiones (56 cav), Homoptera (55 cav), Dictyoptera (53 cav), Annelida (46 cav), Chilopoda (40 cav), Gastropoda (31 cav), Symphila (31 cav), Diplura (26 cav),

Isoptera (25 cav), Turbellaria (21 cav), Zygentoma (21 cav), Neuroptera (19 cav),

Palpigradi (18 cav), Trichoptera (17 cav), Amblypigy e Decapoda (9 cav), Dermaptera

(7 cav), Amphipoda e Ephemeroptera (5 cav), Odonata (4 cav), Plecoptera (3 cav),

Cirripedia (cav 2), Embioptera e Nematomorpha (2 cav). Os demais grupos

(Acantocephala, Anthozoa, Megaloptera, Pauropoda, Granuloreticulosa, Schizomida e

Uropygi) ocorreram apenas em uma caverna.

A maioria das espécies (58 %) teve distribuição restrita a uma única caverna. A morfo-espécie com maior distribuição ocorreu em 26 cavernas (Tineidae larva sp1).

Outras morfo-espécies bem distribuídas entre as cavernas foram Tenebrionidae larva sp1 (24 cav.), Zelurus sp2 (21 cav.), Macronyssidae sp1 (21 cav), Zelurus sp3 (20 cav),

Ctenus sp2 (20 cav), Mesabolivar sp1 (19 cav), Endecous sp1 (16 cav) e Milichiidae sp1 (15 cav).

As famílias e gêneros mais amplamente distribuídos foram Ctenidae (71 cav),

Formicidae (69 cav), Theridiidae (69 cav), Tineidae (62 cav), Reduviidae: Zelurus sp.

(60 cav), Phalangopsidae: Endecous sp. (43 cav), Staphylinidae (43 cav), Pselaphidae

(42 cav), Cixiidae (40 cav), Pholcidae: Mesabolivar sp. (40 cav), Pseudonannolenidae:

Pseudonannolene sp. (39 cav), Tenebrionidae (39 cav), Drosophilidae: Drosophila sp.

(37 cav), Oonopidae (35 cav), Dipluridae (34 cav), Theridiosomatidae: Plato sp. (34 cav), Tipulidae (34 cav) e Noctuidae (33 cav).

Espécies troglomórficas

Foram encontradas 93 morfo-espécies de invertebrados com características troglomórficas. Tais morfo-espécies estavam distribuídas em 41 das 103 cavernas amostradas (Tab 1). Estas morfo-espécies distribuíram-se pelos seguintes grupos:

Araneae (20 spp.), Coleoptera (14 spp.), Collembola (9 spp.), Zygentoma (8 spp.),

Diplopoda (7 spp.), Isopoda (6 spp.), Diplura (6 spp.) Chilopoda (6 spp.), Opiliones (5 spp.), Acari (2 spp.), Palpigradi (2 spp.), Dictyoptera (2 spp.), Homoptera (2 spp.),

Nematomorpha (2 spp.), Platyhelminthes (1sp.) e Pseudoescorpiones (1 sp.) (Tab 1). As cavernas com morfo-espécies troglomórficas estão distribuídas nos estados de Ceará,

Bahia, Minas Gerais, Espírito Santo, Rio de Janeiro e São Paulo (Fig. 2).

Para aproximadamente 186 cavidades avaliadas em outros estudos na Mata

Atlântica eram conhecidas, até o momento, 105 espécies de invertebrados e 4 espécies de peixes troglomórficos, distribuídos em 100 cavernas. As cavernas com espécies troglomórficas estão distribuídas nos estados de Santa Catarina, Paraná, São Paulo,

Minas Gerais e Bahia (Fig. 2).

A partir da compilação dos dados de literatura juntamente com os levantados neste estudo, observamos que as regiões com maior riqueza de espécies troglomórficas até o momento compreendem os campos ferruginosos do quadrilátero ferrífero próximos a Belo Horizonte, em Minas Gerais (68 spp. em 33 cavernas estudadas), a província cárstica do Açungui, em São Paulo (62 spp. em mais de 100 cavernas estudadas), a província cárstica do Rio Pardo, na Bahia (18 spp. em 10 cavernas

estudadas), a Chapada Diamantina, na Bahia (09 spp. em 12 cavernas estudadas), o

Parque Nacional do Vale do Peruaçu, em Minas Gerais (10 spp. em 08 cavernas estudadas), a Serra do Ramalho, na Bahia (07 spp. em 05 cavernas estudadas), e a Serra de Ibitipoca, em Minas Gerais (09 spp em 08 cavernas estudadas) (Fig. 2).

Estimativas de riqueza, diversidade, dominância e similaridade da fauna

A não estabilização da curva acumulativa de espécies indica que a riqueza das comunidades de invertebrados em 91 cavernas é provavelmente representada por um número maior de espécies do que o observado (fig. 3). A riqueza obtida para as 91 cavernas foi de 1.885 espécies, sendo que a estimada pelo pela equação Chao 2 foi de

3.630 spp. Assim, neste estudo, foi amostrado o equivalente a 51, 9% do valor da riqueza esperada para as cavernas. Apesar de serem observados agrupamentos de cavernas espacialmente próximas, os valores de similaridade quantitativa das comunidades dos invertebrados entre as cavernas foram baixos (< 30%) (fig. 4). A diversidade da fauna nas cavernas variou de 0,62 a 3,15 e a dominância de 0,79 a 0,06

(fig. 5).

Figura 2. Distribuição e locais de alta riqueza de espécies troglomórficas em cavernas já inventariadas na Mata Atlântica Brasileira em diferentes tipos de rochas. Obs: a riqueza em todos os locais apresentados ainda está subestimada

Tabela 1. Lista das espécies que apresentaram características troglomórficas em cavernas da Mata Atlântica. Calcário (C), Granito (G) Arenito (A), Ferruginosa (F), Quartzito (Q). COD 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 40 41 Rocha F F F F F F F F F F F F F F F F F F F Q G A Q Q Q Q C G M C G G G C C C C C C C G Ocorrências 2 5 4 3 1 15 8 9 8 5 1 2 2 12 7 12 16 14 3 1 2 1 1 3 2 3 1 1 1 1 1 2 1 1 5 4 3 1 4 1 2 Platyhelminthes Turbellaria sp 4 1 + Nematomorpha - Nematomorpha sp1 1 + Nemathomorpha sp2 1 + Acari - Acari sp 22 1 + Acari sp19 1 + Araneae - Araneae sp 17 1 + Araneae sp 19 1 + Araneae sp1 1 + Araneae sp2 1 + Araneae sp6 1 + Araneae sp7 1 + Araneae sp15 1 + Araneae sp20 1 + Araneae sp21 1 + Araneae sp22 1 + Dipluridae sp1 10 + + + + + + + + + + Ochiroceratidae sp1 1 + Ochiroceratidae sp2 1 + Ochiroceratidae ssp10 1 + Ochiroceratidae sp11 2 + + Oonopidae sp16 1 + Prodidomidae sp1a 1 + Prodidomidae sp1 4 + + + +

Tetrablemmidae sp1 1 + Tetrablemmidae sp2 1 + Opiliones - Opiliones sp1 1 + Opiliones 18 1 + Opiliones sp36 1 + Opiliones sp7 2 + + Opiliones sp2 4 + + + + Palpigradi Eukoenenia sp1 9 + + + + + + + + + Eukoenenia sp2 1 + Pseudoescopiones - Chthonidae sp1 9 + + + + + + + + + Isopoda - Isopoda sp1 1 + Porcellionidae sp2 1 + Trichorhina sp1 1 + Trichorhina sp2 1 + Trichorhina sp5 1 + Trichorhina sp7 1 + Coleoptera - Coleoptera sp1 1 + Histeriade sp2 1 + Pselaphidae sp5 1 + Pselaphidae sp14 1 + Pselaphidae sp17 1 + Pselaphidae 24 1 + Pselaphidae sp3 2 + Pselaphydae sp10 1 + Pselaphydae sp2 2 + + Staphylinidae sp23 1 + Staphylinidae sp4 1 + Trechini sp2 1 +

Trechini sp3 1 + Trechini spe 1 + Collembola - Arrhopalites sp.1 9 + + + + + + + + + Arrhopalites sp2 1 + Onychiuridae sp2 11 + + + + + + + + + + + Cyphoderidae sp3 5 + + + + + Onychiuridae sp7 1 + Onychiuridae sp8 1 + Hipogastruridae sp1 1 + Hipogastruridae sp3 1 + Acherontes sp2 2 + + Dictyoptera - Dictyoptera sp18 1 + Dictyoptera sp 20 1 + Diplura - Campodeidae sp8 2 + + Campodeidae sp1 1 + Japygidae sp1 2 + + Japygidae sp2 1 + Projapygidae sp1 2 + + Projapygidae sp2 2 + + Homoptera - Cixiidae sp4 1 + Ortheziidae sp1 9 + + + + + + + + + Zygentoma - Lepidotrichidae sp4 1 + Lepidotrichidae sp1 2 + + Lepidotrichidae sp2 1 + Lepismatidae sp2 1 + Lepismatidae sp3 1 + Nicoletiidaes p1a 1 + Nicoletiidae sp2 1 +

Nicoletiidae sp1 1 + Chilopoda - Geophylomorpha sp1 1 + Lithobiomorpha sp1 5 + + + + + Lithobiomorpha sp3 1 + Lithobiomorpha sp5 1 + Litobiomorpha sp4 1 + Scolopendromorpha sp1 1 + Diplopoda - Cryptodesmidae sp1 3 + + + Cryptodesmidae sp2 1 + Polydesmida sp10 1 + Polydesmida sp1 6 + + + + + + Polydesmida sp3 1 + Pyrgodesmidae sp5 1 + Pyrgodesmidae sp2 1 + Tabela 2. Legenda

COD Est Município Caverna COD Est Município Caverna COD Est Município Caverna 1 MG Itabirito Mina do Pico 2 15 MG Itabirito Serra moeda sul 31 29 RJ Cambuci Furnas 2 MG Itabirito Mina do Pico 3 16 MG Itabirito Serra moeda sul 25 30 ES Vargem Alta Archimides Passini 3 MG Itabirito Mina do Pico 4 17 MG Itabirito Serra moeda sul 19 31 ES Pedro Canario Rio Itaúnas 4 MG Itabirito Mina do Pico 5 18 MG Itabirito Serra moeda sul 29 32 ES Ecoporanga Faz. Dr Saulo 5 MG Itabirito Mina do pico 7 19 MG Itabirito Serra moeda sul 4 33 ES Ecoporanga Sítio Paraíso 6 MG Itabirito Mina do pico 8 20 MG Santa Rita do Itueto Sete Salões 34 Ba Pau Brasil Milagrosa 7 MG Itabirito Mina do pico 9 21 SP Santo Andre Quarto patamar 35 Ba Pau Brasil Califórnia 8 MG Itabirito Mina do pico 10 22 SP Altinópolis Gruta do Paraná 36 Ba Santa Luzia Pedra do Sino 9 MG Itabirito Mina do pico 11 23 MG Lima Duarte Gruta do pião 37 Ba Pau Brasil Pedra Suspensa 10 MG Itabirito Mina do pico 12 24 MG Lima Duarte Gruta das bromélias 38 Ba Pau Brasil Toca dos morcegos 11 MG Itabirito Mina do pico 13 25 MG Lima Duarte Gruta dos moreiras 39 Ba Santa Luzia Gruta Lapão 12 MG Itabirito Mina do pico 14 26 MG Lima Duarte Gruta das Casas 40 ES Conceição de Castelo Gruta da Limoeiro 13 MG Itabirito Mina do pico 15 27 CE Ubajara Gruta de Ubajara 41 ES Santa Tereza Gruta do Andre Huscki 14 MG Itabirito Rola moça 33 28 RJ Lumiar Pedra Riscada

Figura 3. Curva acumulativa de morfo-espécies de invertebrados encontradas em 91 cavernas da Mata Atlântica Brasileira.

Figura 4. Similaridade quantitativa geral das comunidades de invertebrados distribuídas em 91 cavernas da Mata Atlântica brasileira.

Figura 5. Variações na diversidade e dominância nas comunidades de invertebrados distribuídas em 91 cavernas da Mata Atlântica brasileira.

Relações da estrutura das comunidades de invertebrados e as variáveis abióticas

A riqueza de invertebrados mostrou-se relacionada significativa e positivamente com desenvolvimento linear das cavernas (R = 0,46, p > 0,01). A riqueza de invertebrados mostrou-se relacionada significativa e positivamente com numero de entradas de cavernas (R = 0,26, p > 0,01). A abundância de invertebrados mostrou-se relacionada significativa e negativamente com e a altitude de distribuição de cavernas

(R = -0,25, p > 0,01). A riqueza de invertebrados mostrou-se relacionada significativa e positivamente com a estabilidade ambiental (IEA) nas cavernas (R = 0,41, p > 0,01). A diversidade de invertebrados mostrou-se relacionada significativa e positivamente com e a estabilidade ambiental (IEA) nas cavernas (R = 0,27, p > 0,01). A estabilidade ambiental mostrou-se relacionada significativa e positivamente com o desenvolvimento linear das cavernas (R = 0,51, p > 0,01) (fig. 6). Cabe destacar, entretanto, que embora os valores acima citados sejam estatisticamente significativos, os valores de R são bastante baixos para muitas das relações apresentadas. Desta forma, a força das relações é pequena, sendo que a significância dos testes provavelmente resultou de um número muito grande de amostras. Todas as demais combinações entre as variáveis testadas não foram significativas.

120 120

100 100

80 80 a a z z e e u 60 u 60 q i q i R R 40 40

20 20

0 0 0 1 2 3 4 5 6 7 0 2 4 6 8 10 12 14 Número de entradas Estabilidade ambiental 4 120

4 100

3 80 e d a a 3 z d e i s u 60 r q e 2 i v R i

D 40 2

1 20

1 0 0 2 4 6 8 10 12 14 0 200 400 600 800 1000 1200 Estabilidade ambiental Desenvolvimento linear (m) 10000 14

8000 l a t

n 10 e i b a i c 6000 m 8 a n â e d d n a

u 6 d i b

4000 l i A b a

t 4 s

2000 E 2

0 0 0 400 800 1200 1600 0 200 400 600 800 1000 1200 200 600 1000 1400 1800 Desenvolvimento linear (m) Altitude (m)

Figura 6. Relação significativa e positiva entre a riqueza de invertebrados e o número de entradas de cavernas, entre a riqueza e diversidade de invertebrados e a estabilidade ambiental, entre a riqueza de invertebrados e a estabilidade ambiental com desenvolvimento linear de cavernas e relação negativa da abundância com a altitude das cavernas na Mata Atlântica.

DISCUSSÃO

Composição, riqueza e distribuição dos taxa

Apesar de terem sido iniciados na década de 1980, os estudos das comunidades de invertebrados em cavernas da Mata Atlântica Brasileira ainda são incipientes. Tal fato deve-se principalmente à grande extensão do bioma, que favorece a ocorrência de cavernas em áreas cársticas e pseudocársticas distantes. Além disso, merece menção a grande carência de pesquisadores brasileiros em biologia de cavernas. Para agravar a situação, os dados apresentados nos principais estudos não revelam parâmetros ecológicos de estruturação das comunidades tais como diversidade, abundância, dominância, similaridade etc (Dessen et al 1980, Trajano 1987, Trajano & Moreira

1991, Gnaspini-Neto & Trajano 1994, Pinto-da-Rocha 1995, Trajano & Sanchez 1996,

Trajano 2000, Sessegolo et al. 2001, Zeppelini Filho et. al 2003, Ferreira 2005). Assim, as comparações dos dados destes trabalhos com o presente estudo restringem-se à composição, riqueza e distribuição de taxa.

Principalmente ao nível de ordens e famílias existem grandes semelhanças da fauna de invertebrados observadas neste trabalho com a fauna apresentada pelos principais estudos bioespeleológicos na Mata Atlântica Brasileira (Dessen et al 1980,

Trajano 1987, Gnaspini-Neto & Trajano 1994, Pinto-da-Rocha 1995, Gnaspini-Neto

1989, Trajano 2000, Sessegolo et al. 2001, Zeppelini Filho et. al 2003, Ferreira 2004,

Ferreira 2005).

A diversidade de ocorrências de alguns taxa (Ctenidae, Dipluridae, Oonopidae,

Pholcidae, Theridiidae, Theridiosomatidae, Formicidae, Tineidae, Noctuidae,

Reduviida, Phalangopsidae, Staphylinidae, Pselaphidae, Tenebrionidae, Cixidae,

Pseudonannolenidae, Drosophilidae e Tipulidae, dentre outros) pode dever-se ao fato de organismos pertencentes a estes taxa apresentarem hábitos alimentares detritívoros ou

predadores generalistas, possibilitando encontrar alimento nestes ambientes com recursos escassos e pouco diversificados. Além disso, tais taxa apresentam ampla ocorrência epígea, o que favorece a colonização de espaços subterrâneos em deferentes

áreas.

Apesar de ser uma conclusão precipitada em função do pouco conhecimento da fauna das cavernas, já na década de 80, a maioria dos taxa citados acima havia sido referidos como macroinvertebrados amplamente distribuídos em cavernas brasileiras e também da Mata Atlântica (Dessen et al 1980, Trajano 1987, Trajano & Gnaspini-Neto

1991, Pinto-da-Rocha 1994, Gnaspini-Neto & Trajano 1994).

Gnaspini-Neto e Trajano (1994), entretanto, citam Psocoptera como pouco comuns em cavernas brasileiras, mas justificam que seu registro deverá ser ampliado à medida que coletas cuidadosas forem feitas em todo o País. Neste caso, os próprios autores assumem, de antemão, a utilização de metodologias pouco criteriosas nos trabalhos historicamente realizados. Como já previamente mencionado, as metodologias de coleta empregadas em muitos destes trabalhos não permitem a realização de avaliações confiáveis da fauna de invertebrados em cavernas. Neste caso, torna-se impossível tirar conclusões efetivas sobre a riqueza, abundância, diversidade e distribuição dos invertebrados em cavernas da Mata Atlântica.

A abundância das espécies nas cavernas foi avaliada por Dessen e colaboradores

(1980) e Trajano & Gnaspini-Neto (1991) de forma relativa , ou seja, a partir de estimativas visuais que separam diferentes espécies em categorias de raros (um ou outro exemplar observado), pouco comuns (até cerca de 10 exemplares observados), comuns (dezenas a centenas de exemplares) ou muito comuns (milhares de exemplares estimados). Tais estimativas são impróprias para cálculos de diversidades e comparações com outros estudos. Ferreira & Horta (2001) também empregaram

estimativas relativas de abundâncias populacionais na elaboração de um índice de complexidade para cavernas. Tendo em vista a ineficiência deste tipo de metodologia,

Ferreira (2004) apontou a impossibilidade do emprego deste tipo de estimativa

grosseira em análises ecológicas mais refinadas e realistas que tenham como intenção determinar de forma verossímil, a estrutura e dinâmica de comunidades subterrâneas.

Assim, estes dados poucos representativos podem levar a muitas conclusões errôneas e/ou precipitadas.

Em um estudo preliminar da fauna cavernícola brasileira, Trajano (1987) assume como caráter de troglomorfismo para a ordem Polydesmida (Diplopoda), a despigmentação cutânea e redução de olhos. No entanto, todos os organismos desta ordem são sabidamente anoftálmicos e não conseguiriam, assim, reduzir uma estrutura que não possuem (Hoffman et al 2002). Dessen e colaboradores (1980) referem-se erroneamente à ordem Scutigeromorpha como Symphyla. Trajano (1992) refere-se erroneamente à ordem Zygentoma: Nicoletiidae (traça troglóbia existente na Toca da

Boa Vista, Bahia) como Diplura: Campodeidae. Ressalta-se que estes erros grosseiros de identificação (e interpretação de troglomorfismos) podem vir a causar graves equívocos na interpretação da distribuição e/ou ocorrência destes taxa, bem como podem vir a ser propagados por iniciantes incautos que desconhecem a biologia de muitos grupos faunísticos encontrados em cavernas.

Trajano e colaboradores (2000), ao realizarem uma sinopse dos Diplopoda cavernícolas brasileiros, assumem que grupos como Polyxenida, Glomeridesmida,

Siphonophorida, Polyzoniida, Dalodesmidae (Polydesmida) e Spirobolida

(Rhinocricidae) poderiam não ocorrer em cavernas brasileiras. Entretanto, os taxas

Polyxenida (3 morfo-espécies) e Spirobolida (Rhinocridae - 4 morfo-espécies ) foram encontrados em cavernas no estado do Espírito Santo e em cavernas no Sul da Bahia,

onde a autora coletou intensamente (Trajano 2000). Ferreira (2004) relata a ocorrência de uma morfo-espécie de Polyxenida (Hypogexenidae) com caracteres troglómórficos na Lapa Nova de Maquiné, Cordisburgo, MG. O mesmo autor releva a ocorrência de

Rhinocricidae (Spirobolida) em cavernas do Cerrado brasileiro (Ferreira 2004).

Trajano (2000), precipitadamente, assume existir uma grande similaridade da fauna das cavernas da Mata Atlântica com aquelas presentes nos demais biomas brasileiros (Caatinga, Cerrado e Amazônia), assumindo não existir uma fauna de invertebrados cavernícolas exclusiva da Mata Atlântica Brasileira. Entretanto, tal afirmativa se refere principalmente a famílias de invertebrados.

Tal comparação, no entanto, não procede, pelo fato de muitas famílias de invertebrados em cavernas se distribuírem em amplas áreas geográficas ao longo do mundo (Ferreira 2004). Outro fator a ser considerado é que o pequeno número de cavernas estudadas na Mata Atlântica ainda não fornece base para a realização segura de tais comparações. Além disto, outros biomas como a Caatinga e a Amazônia têm sua fauna de invertebrados de cavernas pouquíssima conhecida (Trajano & Moreira 1991,

Ferreira 2004, Jordão-Silva 2006).

Um fato que merece destaque neste estudo é a alta riqueza de formigas nas cavernas amostradas. Muitas das espécies encontradas caracterizam-se claramente como partes de colônias estabelecidas nas cavidades ou nas proximidades. Formigas associam-se a diversos sistemas cavernícolas brasileiros (Pinto-da-Rocha, 1995).

No Brasil existe somente um estudo sobre relações tróficas de invertebrados em lixeiras de formigueiros depositadas no ambiente de cavernas (Ferreira 2000).

Entretanto, em outros países, muitas formigas atuam como espécies exóticas nas cavernas, predando outras espécies de invertebrados e/ou exaurindo recursos alimentares (Elliott 1981, Elliott 1988, Elliott 2000). Colônias de formigas são

constituídas em geral, por centenas a milhares de indivíduos. Assim, a exaustão do recurso orgânico tende a ser rápida em cavernas onde se estabelecem tais organismos.

Além disso, Ferreira (2005) já alerta para o potencial impacto de algumas espécies desta família sobre os ecossistemas cavernícolas ferruginosos em algumas áreas.

Os maiores valores de riqueza de invertebrados observados nas cavernas avaliadas neste estudo quando comparados àqueles encontrados em outros trabalhos

(para mesmas cavernas ou em cavernas distintas de mesma extensão) era esperado, tendo em vista as discordâncias metodológicas (Trajano 1987, Gnaspini-Neto & Trajano

1994, Pinto-da-Rocha 1995, Trajano 2000, Sessegolo et al. 2001, Zeppelini Filho et. al

2003).

O presente estudo, como já mencionado, apresenta 1.938 taxa distribuídos em

103 cavernas. Em quatro cavernas calcárias avaliadas por Trajano (2000) na província calcária do Rio Pardo (Bahia), em duas campanhas (julho e setembro de 1997) o máximo de espécies de invertebrados coletadas foi de 32 espécies para a gruta

Califórnia. Neste trabalho, foram registradas, em uma única coleta na mesma cavidade,

65 espécies de invertebrados. O número máximo de espécies encontradas neste trabalho em cavernas desta região corresponde a 107 espécies de invertebrados, coletadas em

500 m da caverna Lapão de Santa Luzia (BA) em uma única visita. Além disto, Trajano

(2000) coletou, na Província do Rio Pardo, apenas três espécies com caracteres troglomórficos, a despeito de outras quinze que foram descobertas na mesma área durante a realização deste trabalho.

Uma vez que Trajano (2000) encontrou um reduzido número de espécies troglomórficas em seu estudo, a autora acabou atribuindo, erroneamente, uma baixa diversidade de espécies troglomórficas a esta área, reduzindo sua importância em relação a outras áreas cársticas brasileiras. Do ponto de vista da conservação, tais

equívocos podem ser desastrosos, já que se eleva exageradamente a importância de certas áreas, em detrimento de outras, consideradas de baixa relevância em função de inventários ineficientes.

Houve uma grande variação em relação ao número de espécies de invertebrados coletados nas diferentes cavernas deste estudo. Tal variação é comum mesmo em cavernas e geralmente está relacionado à extensão linear das cavernas e/ou à disponibilidade de recursos alimentares para os invertebrados (Ferreira 2004). Exemplos destas variações foram evidenciados por Ferreira (2004) em 107 cavernas calcárias, onde o número de espécies variou desde 9 até 270 spp. Também em 11 cavernas ferruginosas, as riquezas variaram de 24 até 69 espécies (Ferreira 2005). Entretanto, quando é comparada a fauna de cavernas ferruginosas com a encontrada em cavernas de outras litologias de mesma extensão (principalmente o calcário), percebe-se que dificilmente encontraríamos tantas espécies como nas cavernas ferruginosas (Ferreira

2005).

Distribuição das espécies troglomórficas

As cavernas da Mata Atlântica possuem uma elevada riqueza de espécies troglomórficas, com 183 espécies presentes em 141 das quase 289 cavernas (0,6 spp/caverna), das quais se destacam os invertebrados (97,7% do total). Entretanto, esta fauna não é a mais rica, quando comparada à presente em cavernas de regiões temperadas (Mitchell 1969). Como exemplos, Clarke (1997) relatou a presença de 643 espécies de invertebrados troglóbios em 492 cavernas calcárias da Tasmânia (1,3 spp/caverna), Peck (1992) relatou a presença de 250 espécies em 54 cavernas do

Alabama, EUA (4,6 spp/caverna) e Sharratt e colaboradores (2000) relataram a ocorrência de 85 espécies troglóbias em 80 cavernas quartzíticas localizadas no sul da

África (1,06 spp/caverna). Na França, Juberthie & Ginet (1994) relatam 639 espécies

troglóbias em 911 cavernas (0,7 spp/caverna). No Brasil, Ferreira (2004) relata a ocorrência de 43 espécies troglomórficas em 113 cavernas no bioma cerrado (0,4 spp/caverna). Entretanto, devemos considerar que a identificação de espécies troglóbias em regiões tropicais é dificultada pelo fato da fauna epígea de invertebrados ser praticamente desconhecida. Assim, troglóbios recentes que não apresentam modificações morfológicas (como anoftalmia, despigmentação e alongamento de apêndices) dificilmente serão identificados por não se ter certeza da sua exclusividade no meio subterrâneo (Andrade 2003).

As espécies troglomórficas da Mata Atlântica não se distribuem de maneira homogênea (tab. 1, fig. 2). Existe uma alta proporção de troglóbios em cavernas ferruginosas (68 spp), cavernas calcárias no Sul de São Paulo (62 spp), cavernas calcárias no Sul da Bahia (18 spp), cavernas calcárias na Chapada Diamantina (09 spp),

Cavernas calcárias na PARNA Peruaçu (10 spp), cavernas calcárias da Serra do

Ramalho (07 spp) e cavernas quartzíticas na região montanhosa do Parque Estadual de

Ibitipoca, Minas Gerais (9 spp). A maioria destas áreas teve pouquíssimas cavernas amostradas, talvez à exceção dos carbonatos do sul de São Paulo e Nordeste do Paraná.

Culver & Sket (2000), definem arbitrariamente como hotspots de biodiversidade, locais com 20 ou mais espécies de troglóbios. Seguindo estes autores e considerando que restam muitas cavernas a serem inventariadas nestes locais, as áreas acima podem ser consideradas centros de endemismos subterrâneos (Picker & Samways 1996). Existe uma grande importância na identificação de hotspots de endemismos em escalas regionais pelo fato de facilitarem ações de conservação (Picker & Samways 1996,

Meyrs et al 2000).

Existe um consenso geral de que a diferenciação das populações cavernícolas, especialmente em relação ao acúmulo de características troglomórficas, só pode ocorrer

quando não há troca de genes com populações epígeas. Provavelmente, as causas mais comuns de isolamento de populações hipógeas são as mudanças climáticas ou geológicas externas (Culver 1982, Barr 1985, Gnaspini-Neto 1999, Trajano 2007).

Geralmente as mudanças climáticas provocam alterações no ambiente epígeo que impedem a persistência de muitas espécies nos arredores das cavernas afetadas (Trajano

2007).

Para invertebrados troglóbios terrestres em cavernas localizadas nas regiões temperadas existe o consenso geral de que os seus ancestrais imediatos seriam organismos da serrapilheira de florestas que invadiram cavernas e foram isolados durante os eventos interglaciais do Pleistoceno (Mitchell 1969, Barr, 1985, Culver

1982).

No Brasil, estas mudanças climáticas (reduções na temperatura e quantidade de chuvas) durante o pleistoceno (210 mil anos atrás) também são utilizadas como preditores do isolamento de populações de invertebrados terrestres em cavernas (Wang et al 2004, Cruz jr. et al 2005, Trajano 2007). Para a região Nordeste do Brasil foram registrados nove períodos secos nos últimos 210 mil anos, intercalados por curtos períodos úmidos (20 mil anos) (Wang et al 2004). Assim, no pleistoceno superior, houve um extenso período repleto de episódios favoráveis ao isolamento de populações hipógeas estabelecidas em cavernas do Nordeste do Brasil (Wang et al 2004, Trajano

2007). Entretanto, para a região sudeste do Brasil, as variações climáticas não foram tão freqüentes. Nesta região os períodos secos foram mais curtos e ocorreram nos últimos

116 mil anos (Cruz Jr. et al 2005, Trajano 2007).

Para cavernas ferruginosas localizadas próximas a Belo Horizonte, MG, Ferreira

(2006), discute que os aspectos principais que devem ser considerados na evolução de troglóbios terrestres são a superficialidade das cavernas, a severidade ambiental dos

habitats externos em função da altitude (1300m) e a existência de uma enorme rede de canalículos na canga.

A superficialidade de muitas cavernas ferruginosas contribui para a evolução de grupos troglomórficos pela facilidade na colonização por organismos provenientes de microhabitats externos por outras vias que não a entrada principal (da macrocaverna).

Neste caso, destacam-se também os canalículos presentes na canga, muitos dos quais abertos para a superfície e que acabam por se tornarem importantes acessos que intensificam a colonização. Além disso, tal superficialidade também contribui para o acesso de raízes de plantas da vegetação externa que atingem amplos espaços subterrâneos, e funcionam como recurso trófico para várias espécies de invertebrados

(Ferreira 2005). Desta forma, a superficialidade das cavernas ferruginosas do quadrilátero ferrífero contribui tanto para a colonização por invertebrados quanto para a manutenção de suas populações pela contínua produtividade via crescimento radicular.

A severidade dos ambientes epígeos existentes sobre muitas destas cavernas contribui para a colonização ativa dos ambientes subterrâneos.

Em cavernas associadas a sistemas externos menos severos (como florestas), a colonização de muitos grupos pode ocorrer acidentalmente. Além disso, a procura pelos habitats subterrâneos tende a ser menor, tendo em vista a qualidade ambiental do sistema externo (Ferreira 2006). Grande parte das cavernas ferruginosas associa-se a um sistema externo climaticamente severo (em função da altitude elevada e crosta ferruginosa exposta, com extensas áreas desprovidas de manto de intemperismo) que experimenta grandes variações de temperatura e umidade (Ferreira 2005 e 2006).

As formações vegetais mais abertas, além de se caracterizarem como sistemas de baixa produtividade, permitem uma elevada exposição solar direta junto ao solo. Tais características levam muitas espécies a possuírem hábitos noturnos e conseqüentemente

se abrigarem, durante o dia, em microhabitas, como espaços sob rochas (Ferreira &

Souza-Silva 2001). Muitos destes espaços são conectados a canalículos, o que favorece o acesso a habitats mais estáveis, levando a procura por sistemas subterrâneos. Aliado a este fato está a possibilidade de manutenção trófica do sistema subterrâneo (via crescimento radicular), o que pode atrair ainda mais espécies para estes compartimentos

(Ferreira 2006).

Finalmente, a extensa rede de canalículos certamente contribui para o estabelecimento de populações nos sistemas subterrâneos ferruginosos (Ferreira 2005).

Embora as macrocavernas possuam extensões em geral reduzidas, o habitat de muitas espécies de invertebrados se estende muito além dos limites das macrocavernas. Tal fato

é confirmado por espécies troglomórficas terrestres que foram encontradas em cavernas situadas a distâncias consideráveis (cerca de 30 km), o que vem a demonstrar o grau de conectividade subterrânea destes sistemas.

Similar aos sistemas ferruginosos, uma rica fauna subterrânea em cavernas vulcânicas superficiais (tubos de lava) também se distribuem ao longo de uma rede de canais formados por pequenos espaços e repletos de raízes da vegetação epígea

(Juberthie et al 1980; Medina & Oromi 1990; Hoch. & Asche 1993, Ashmole, 1994,

Andreas et al 2006).

Cavernas localizadas em regiões tropicais têm sido amplamente consideradas como ambientes pobres em espécies troglóbias (Mitchell 1969, Culver 1982, Barr

1985). Entretanto, estudos realizados em tubos de lava, cavernas calcárias e cavernas ferruginosas em regiões tropicais têm mudado este cenário (Howarth 1972, 1986,

Ferreira 2005, 2006). Muitas regiões tropicais, como Brasil, Austrália, México, Jamaica,

Havaí e Galápagos, têm se mostrado ricas em espécies troglóbias. Tal fato contraria a hipótese amplamente aceita de que a restrição de uma espécie ao ambiente de cavernas

acontece somente pela extinção de suas populações de superfície em conseqüência de mudanças climáticas severas ou geológicas (Barr 1968, Mitchell 1969, Culver 1982,

Barr 1985).

Sem invalidar a hipótese de relictos climáticos, Howarth (1972) discute em um estudo de distribuição de fauna troglóbia em tubos de lava, que a colonização destas cavernas seria conseqüência de uma mudança adaptativa (adaptive shift). Como exemplo, a introgressão no meio subterrâneo de espécie atraída por um recurso alimentar disponível e não utilizado por outras espécies, ao invés de uma reação às condições desfavoráveis do ambiente epígeo . De acordo com esta hipótese, espécies troglóbias terrestres podem ocorrer em regiões tropicais onde ocorrem cavernas extensas e com condições estáveis de suprimento de umidade e recursos alimentares disponíveis à colonização por um longo tempo (Howarth 1980). A hipótese de mudança adaptativa para evolução de taxa especializados a tubos de lava tropicais baseou-se na distribuição de espécies troglóbias fitófagas (Homoptera: Cixiidae) que se encontram distribuídas de forma parapátrica com seus ancestrais epígeos (Andreas et al 2006).

Merece atenção também, a importância da altitude como determinante da evolução de grupos relictos (Picker & Samways 1996, Ferreira 2006). Cavernas associadas a altitudes elevadas ocorrem em local cuja adversidade externa é ainda mais intensa, devido às maiores amplitudes térmica e ventos mais intensos que em locais com altitudes menores. Tal fato é perceptível ao se observar que em cavernas ferruginosas situadas em maiores altitudes, concentra-se uma maior quantidade de espécies troglomórficas (Ferreira 2006).

A severidade ambiental epígea provocada pela altitude pode ser um fator explicativo para o isolamento e diferenciação de muitas espécies de invertebrados em

cavernas quartzíticas nas montanhas do Parque Estadual do Ibitipoca, em Minas Gerais

(1700m de altitude) (tab 1, fig 2).

A elevada riqueza de troglóbios registrados para o carste do Sul de São Paulo e

Nordeste do Paraná pode ser provavelmente um efeito do grande esforço amostral nas cavernas desta região, em comparação a outras regiões do país. Assim, à medida que outras áreas cársticas brasileiras forem intensivamente amostradas novos centros de endemismos serão descritos (e.g. cavernas da caatinga, R. L. Ferreira 2008 com. pessoal).

Estimativas de riqueza, diversidade, dominância e similaridade

O modelo de curva acumulativa de espécies, as variações na diversidade e na dominância e a baixa similaridade entre as cavernas constituíram circunstâncias já esperadas, uma vez que se optou por trabalhar com coletas únicas em cavernas espacialmente disjuntas e em distintas litologias, ao invés de se trabalhar exaustivamente com várias cavernas de uma determinada área. Desta forma, estendendo-se os inventários às demais cavernas existentes em cada uma das áreas inspecionadas neste trabalho, pode-se alcançar o valor obtido no estimador de riqueza.

O efeito de alta dominância de espécies em algumas das cavernas amostradas pode se dever à influência direta das condições tróficas nas cavernas. Em cavernas com uma grande disponibilidade de guano, comunidades recurso-espaço-dependentes podem ter algumas espécies muitos abundantes e conseqüentemente promover uma redução nos valores de diversidade e aumento nos valores de dominância (e.g. Acari, Collembola,

Ensifera, Dictyoptera, larvas de Coleoptera e Lepidoptera).

A presença de algumas alterações antrópicas em cavernas pode provavelmente afetar também a relação de dominância, uma vez que favorece espécies com características invasoras e/ou tolerantes a impactos. Tal fato é perceptível

principalmente em cavernas alteradas por impactos que causam enriquecimento trófico.

Nestes casos, observa-se, às vezes, uma completa substituição dos taxa que se esperaria encontrar, caso a cavernas estivesse preservada. Como exemplo, pode-se citar a gruta

Ponte de Pedra, situada em Ouro Preto (Minas Gerais) que recebe esgoto da cidade e tem sua comunidade de invertebrados aquáticos dominada por espécies tolerantes (e.g

Oligochaeta, larvas de Chironomidae, etc).

Relações da estrutura das comunidades de invertebrados e o desenvolvimento línear, número de entradas, posição geográfica, altitude e estabilidade ambiental

O efeito das entradas de cavernas sobre as comunidades de invertebrados já foi amplamente citado na literatura (Culver & Poulson 1970, Peck 1976, Gibert 1997,

Ferreira & Pompeu 1997, Prous et al 2004).

Segundo Prous e colaboradores (2004), as entradas das cavernas são locais que permitem a presença de espécies comuns aos ambientes hipógeos e epígeos adjacentes

(ecótones) sendo que algumas destas espécies podem ser exclusivas de entradas. Assim, alguns autores sustentam o pressuposto de que esta zona pode vir a ser mais diversa que os ambientes epígeos e hipógeos (Gibert 1997, Prous et al. 2004). Deste modo, cavernas com muitas entradas devem possuir mais espécies do que aquelas com poucas entradas.

Segundo Ferreira (2004) a relação de aumento da riqueza com o aumento do número de entradas, deve-se provavelmente à facilidade de colonização que estes ambientes oferecem. Cavernas com muitas entradas têm mais interfaces de contato com os ambientes epígeos circundantes, favorecendo a instalação de ricas comunidades para- epígeas. Além disso, Ferreira (2004) sugere que cavernas com entradas maiores e mais numerosas possivelmente são capazes de receber uma maior quantidade de materiais orgânicos provenientes do meio epígeo circundante.

A relação de aumento da riqueza com o aumento da projeção linear das cavernas está provavelmente relacionada a um aumento na disponibilidade de espaço, que conseqüentemente, pode disponibilizar mais microhabitats para a fauna (Ferreira 2004,

Christman & Culver 2001). Cavernas maiores tendem a ser geomorfologicamente mais heterogêneas, o que provavelmente resulta em aumento da quantidade de microhabitats

(Ferreira 2004). Apesar de não se evidenciar uma relação linear positiva, é bem perceptível, em alguns casos, que cavernas maiores podem também estocar uma ampla quantidade e variedade de recursos alimentares para invertebrados (Ferreira 2004).

Comunidades de morcegos são mais ricas e abundantes em cavernas maiores, promovendo grandes depósitos de guano (Brunet & Medelin 2001). Grandes depósitos de guano podem proporcionar alimento e microhabitats para um maior número de espécies de invertebrados (Ferreira et al 2007). Assim, o aumento do tamanho das cavernas permite que mais morcegos possam colonizá-las (Brunet & Medelin 2001), aumentando a produtividade de guano. A produtividade em ambientes de cavernas é um preditor de aumento de riqueza em comunidades de invertebrados (Culver et al 2006).

O efeito de redução na riqueza e abundância da fauna com o aumento da altitude já é citado na literatura, mas somente para ambientes epígeos (Gaston 2000). Os fatores explicativos das reduções com o aumento da altitude seriam a redução na produtividade, o aumento na umidade e a redução de temperatura (Gaston 2000) Assim, o aumento da altitude pode provavelmente levar a uma redução na abundância dos invertebrados de cavernas pelo fato de que provavelmente exista uma redução na importação de recursos para as cavernas em conseqüência da baixa produtividade externa em locais elevados.

As relações positivas de aumento da riqueza e diversidade com estabilidade ambiental em cavernas podem dever-se provavelmente ao efeito indireto de aumento da

estabilidade ambiental com o aumento do tamanho das cavernas. Cavernas maiores são mais ricas e mais estáveis.

As comunidades associadas às cavernas possuem, em geral, muitas espécies de invertebrados ombrófilos, ou seja, necessitam de condições mais instáveis de sombreamento e umidade (e.g. Ensifera, Diplopoda, Opilionida, Uropygi). Além disto, em áreas onde o desmatamento do meio externo é mais marcante e não ocorrem outros abrigos, cavernas poderiam funcionar como refúgios para muitos invertebrados.

As cavernas presentes na Mata Atlântica apresentam, de forma geral, uma elevada diversidade, muitas espécies endêmicas e baixos valores de similaridade geral da fauna de invertebrados. Tal fato se deve provavelmente às condições ecológicas heterogêneas destes sistemas, principalmente em termos de estrutura trófica, endemismos e litologias (cavernas inseridas em rochas que diferem em disponibilidade de microhabitats). Entretanto, ainda é muito cedo para observar padrões na distribuição e diversidade da fauna, uma vez que a maioria dos estudos históricos são pouco representativos, as listas geradas ainda estão ao nível taxonômico de ordens e famílias e o número de cavernas estudadas é pequeno. Tal situação justifica estudos emergenciais e detalhados no maior número possível de cavernas na Mata Atlântica a fim de se evidenciar cavernas e regiões de elevada biodiversidade e endemismos, para que as mesmas possam ser conservadas.

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CAPITULO II

A ROCHA-MATRIZ COMO DETERMINANTE NA ESTRUTURA DAS COMUNIDADES EM CAVERNAS DA MATA ATLÂNTICA

Marconi Souza Silva1, Rodrigo Lopes Ferreira2 & Rogério Parentoni Martins1

1-Laboratório de Ecologia e Comportamento de Insetos, Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil. [email protected]

2-Departamento de Biologia/Setor de Zoologia Universidade Federal de Lavras. CP.3037, 37200-000 Lavras, MG, Brasil. [email protected]

Resumo - No Brasil, somente cavernas calcárias e algumas poucas cavernas em arenito, canga ferruginosa e granito tiveram suas comunidades de invertebrados avaliadas. Assim, o presente estudo objetivou promover uma análise comparativa da estrutura das comunidades de invertebrados em cavernas inseridas em rochas carbonáticas, magmáticas, siliciclásticas e ferruginosas. Diferenças significativas nas riquezas relativas foram observadas comparando-se pares de cavernas, a saber: cavernas siliciclásticas e carbonáticas, ferruginosas e siliciclásticas, magmáticas e siliciclásticas e magmáticas e ferruginosas. Diferenças significativas entre as abundâncias relativas foram observadas entre cavernas ferruginosas e siliciclásticas, e magmáticas e siliciclásticas. A riqueza de espécies troglomórficas foi significativamente diferente comparando-se cavernas carbonáticas e ferruginosas, carbonáticas e magmáticas, ferruginosas e magmáticas, ferruginosas e siliciclásticas. As cavernas ferruginosas apresentaram a menor similaridade com as demais e a maior riqueza de espécies troglomórficas. A riqueza total de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com a extensão da caverna nas cavernas siliciclásticas (R = 0,52, p = 0,02), carbonáticas (R = 0,51, p = 0,01) e ferruginosas (r2 = R = 0,67, p = 0,00). A riqueza relativa de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com a latitude em cavernas ferruginosas (R = 0,54, p = 0,02). A riqueza relativa de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com a variação da altitude em cavernas silisiclásticas (R = 0,28, p = 0,01). A diversidade relativa de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com a variação da altitude em cavernas siliciclásticas (R = 0,34, p = 0,00). A riqueza total de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com a estabilidade ambiental em cavernas siliciclásticas (R = 0,56, p = 0,00). A abundância total de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com a estabilidade ambiental em cavernas carbonáticas (R = 0,17, p = 0,45). Para cavernas carbonáticas houve diferenças significativas na riqueza relativa (mata secundária vs. restinga, pastagem vs. restinga), abundância relativa (mata secundária vs. restinga, pastagem vs. restinga e diversidade relativa (mata secundária vs. restinga, pastagem vs. restinga). Houve diferenças significativas em função da presença corpos de água entre cavernas carbonáticas na riqueza relativa (maré vs. riacho perene, maré vs. caverna seca) e abundância relativa (maré vs. caverna seca). A litologia na qual as cavernas estão inseridas determina claras diferenças na riqueza, abundância, e diversidade das comunidades de invertebrados. Cavernas ferruginosas revelam comunidades de invertebrados com uma elevada riqueza, e uma composição de fauna distinta das demais litologias. O desenvolvimento linear das cavernas em diferentes litologias impõe diferenças na quantidade de espécies encontradas. Desta forma, ao serem criados atributos de valoração, o tamanho das cavernas deve sempre vir relacionado à sua litologia, uma vez que cavernas de mesmo tamanho associadas à litologias distintas, possuem comunidades com valores bastante diversos de riqueza.

Palavras Chave: Cavernas, invertebrados, diversidade, litologia, Mata Atlântica

Abstract- Only limestones caves, and a few arenitic caves, caves present in ferruginous soil, and granitic caves have had their invertebrate communities studied in Brazil. The present study aimed a comparative analysis of structure of invertebrate communities present in carbonatic, magmatic, siliciclastic and ferrugimous caves. Significative differences in relative richness were observed when comparing pairs of caves: siliciclastitic and carbonatic, ferruginous and siliciclastic, magmatic and siliciclastic, and magmatic and ferruginous. Significant differences in relative abundance were observed between ferruginous and siliciclastic caves, and magmatic and siliciclastic caves. Richness of troglomorphic species was significantly different when comparing: carbonatic and ferruginos caves, magmatic and carbonatic caves, ferruginous and magmatic caves, ferruginous and siliciclastic caves. Ferruginous caves presented lower similarity and higher richness of troglomorphic species. Total richness of invertebrates related significantly and positively with cave extension of siliciclastic (R = 0,52, p = 0,02), carbonatic (R = 0,51, p = 0,01) and ferruginous (r2 = R = 0,67, p = 0,00) caves. Relative richness of invertebrates related significantly and positively with ferruginous caves latitude (R = 0,54, p = 0,02). Relative richness of invertebrates related significantly and positively with altitude variation in siliciclastic caves (R = 0,28, p = 0,01). Relative diversity of invertebrates also related significantly and positively with altitude variation in siliciclastic caves (R = 0,34, p = 0,00). Total richness of invertebrates related significantly and positively with environmental stability in siliciclastic caves (R = 0,56, p = 0,00). Total abundance of invertebrates related significantly and positively with environmental stability in carbonatic caves (R = 0,17, p = 0,45). Carbonatic caves presented significant differences in relative richness (secundary forest vs. sandbanks, pasture vs. sandbanks), relative abundance (secondary forest vs. sandbanks, pasture vs. sandbanks), and relative diversity (secondary forest vs. sandbanks, pasture vs. sandbanks). There were significant differences in relative richness (tide vs. permenent stream, tide vs. dry cave) and relative abundance (tide vs. dry cave) related to presence of water in carbonatic caves. Cave litology determines clear diferrences in richness, abundance, and diversity of invertebrate communities. Ferruginous caves present invertebrate communities with high values of richness, and fauna composition different from caves of other litologies. Linear development of caves in different litologies causes difference in quantity of species. Cave size should always be related to its litology when creating valuation attributes, since caves similar in size but presenting different litology, may present comunities with different values of richness.

Keywords: Caves, invertebrates, diversity, litology, Atlantic Forest.

INTRODUÇÃO

Rochas base e a formação de cavernas

Cavernas são ambientes subterrâneos formados em conseqüência da ação abrasiva química e física da água sobre diversos tipos de rochas. A maioria das cavernas no mundo localiza-se em rochas carbonáticas (calcários e dolomitos), as mais favoráveis aos processos de dissolução (Auler et al 2001, Lino 2001, Auler 2002). A ocorrência de cavernas em quartzitos, arenitos, minérios de ferro, granito, gnaisse, micaxistos, filitos e até mesmo solo também são registradas, entretanto em escala menor que os carbonatos,

(Auler 2006). As descontinuidades e porosidades das rochas têm um importante papel na penetração, circulação e ação abrasiva das águas (Silva 2004).

Os carbonatos são rochas sedimentares que apresentam uma alta solubilidade quando em contato com águas ácidas. Como exemplo, temos as águas meteóricas ácidas formadas quando a chuva entra em contato com o dióxido de carbônico (CO2) na atmosfera e gera ácido carbônico (H2CO3). No solo está água recebe mais ácido carbônico, oriundo da respiração de microorganismos decompositores que potencializam esta acidez (Gillieson 1996). Em contato com a rocha carbonática águas

ácidas iniciam a dissociação química do carbonato e gradualmente originam, modificam o relevo e auxiliam na formação dos espaços subterrâneos (Gillieson 1996).

Rochas siliciclásticas (arenitos e quartzitos) são razoavelmente solúveis, sendo que esta solubilidade aumenta marcadamente em condições alcalinas (Gillieson 1996,

Silva 2004). Rochas silisiclásticas são predominantemente desagregadas pelo intemperismo físico, entretanto o intemperismo químico também pode atuar neste processo (Silva 2004). A dissolução atua inicialmente dissolvendo a borda dos grãos de silica até que a rocha desagregue (Silva 2004). A partir do momento que se formam canalículos a água circula com pressão e promove remoções mecânicas das partículas

(Silva 2004). Assim, grutas quartziticas e areniticas ocorrem com freqüência em locais de altos gradientes hidráulicos (Silva 2004)

Informações sobre as características físicas de cavernas graníticas e ferruginosas são escassas no Brasil e no mundo (Willems et al 2002, Auler & Piló 2005, Vidal-

Romani & Rodriguez 2007). Para as cavernas graníticas já se conhecem 3 processos básicos que atuam na sua formação. O primeiro refere-se às cavernas formadas ao longo de planos de fratura da rocha por onde minerais são lavados. Nestes casos, têm-se cavernas de dissolução , embora este processo seja raro, tendo em vista a baixa solubilidade de muitos minerais que compõem tais rochas. O segundo refere-se às cavernas associadas a campos residuais de matacões graníticos. Neste caso o solo é erodido embaixo destes grandes blocos deixando espaços limitados superior e lateralmente pelos matacões. O tamanho e forma das cavernas dependerão das ligações entre espaços sob os diferentes blocos de matacões. Tais cavernas são freqüentemente denominadas como cavernas de tálus . O terceiro processo refere-se ao intemperismo químico atuando em zonas de fraquezas do granito, o que geralmente leva à fratura da rocha e conseqüente formação de grandes cavidades pouco profundas, denominadas

tafonis (Vidal-Romani & Rodriguez 2007).

Cavernas ferruginosas ocorrem em diferentes rochas (ou contatos de rochas) sendo originadas por processos de dissolução e erosão atuando predominantemente em hematita e canga (Auler & Piló 2005, Piló & Auler 2005). A canga consiste em um depósito superficial fragmentado rico em hematita e cimentado por limonita. As cavernas ferruginosas de erosão ocorrem imediatamente abaixo do manto de canga na borda de vales, e apresentam pequeno desenvolvimento linear e condutos superficiais.

Cavernas ferruginosas de dissolução são maiores e mais profundas. Existe uma clara diferença no piso das cavernas ferruginosas de dissolução, que geralmente apresentam

grânulos de material desabado do teto e resíduos não dissolvidos de Itabirito.

Freqüentemente as entradas são pequenas aberturas verticais em locais em que a canga desmoronou (Simmons 1963, Maurity & Kotschoubey 1995).

São conhecidas apenas 3.500 carbonáticas (3% do potencial), 1.000 ferruginosas

(30% do potencial), 200 quartzíticas (1% do potencial), 200 areníticas (1% do potencial) e 100 em outros tipos de rochas (10% do potencial) no Brasil (Auler 2006).

O conhecimento da fauna cavernícola em distintas litologias

Cavernas são ambientes subterrâneos inseridos em relevos rochosos que apresentam uma ampla diversidade de habitats e abrigam uma rica fauna de vertebrados e micro e meso invertebrados (Culver & Sket 2000, Ferreira & Martins 2001, Ferreira

2005).

Os organismos cavernícolas podem ser classificados nas categorias ecológico- evolutivas de trogloxenos, troglófilos e troglóbios (Romero & Green 2005).Organismos podem ser acidentais ou utilizar as cavernas como abrigos (troglóxenos). Podem, ainda, completar todo o ciclo de vida dentro ou fora das cavernas (troglófilos). Entretanto, algumas espécies não ocorrem no epígeo e apresentam especializações comportamentais, morfológicas e fisiológicas para uma sobrevivência exclusiva nas cavernas (troglóbios). Freqüentemente nestes organismos há a redução das estruturas oculares, despigmentação e o alongamento de apêndices sensoriais (Romero & Green

2005).

Grande parte do conhecimento da fauna cavernícola brasileira é oriunda de estudos realizados em cavernas calcárias (Trajano & Moreira, 1991, Gnaspini-Neto &

Trajano 1994, Gomes et al 2000, Rocha 2000, Zepellini-Filho et al 2003, Ferreira 2004,

Prous et al 2004, Ferreira 2005). Embora se soubesse da existência de cavidades em rochas não carbonáticas no Brasil, suas dimensões, em geral reduzidas, levavam a um

desinteresse do ponto de vista bioespeleológico. Apesar disso, algumas poucas cavernas em arenito, canga ferruginosa e granito tiveram as suas comunidades de invertebrados avaliadas (Trajano & Moreira, 1991, Gnaspini-Neto & Trajano 1994, Trajano et al

2002, Zeppelini-Filho et al 2003, Ferreira 2005).

Estudos preliminares realizados por Gnaspini-Neto & Trajano (1994) em poucas cavernas carbonáticas, magmáticas e siliciclásticas mostraram que tais sistemas mantêm ricas e abundantes comunidades de invertebrados com composições similares às de cavernas calcárias situadas na mesma região geográfica.

Segundo Ferreira (2005) sistemas subterrâneos ferruginosos mostram consideráveis variações em condições estruturais da fauna e funcionalidade trófica revelando a existência de características ambientais biológicas bastante peculiares. Uma das principais características dos sistemas subterrâneos associados a campos ferruginosos é a existência de grande quantidade de canalículos que conformam uma extensa rede de espaços intersticiais (meso e microcavernas) conectados às macrocavernas. Além disso, as cavernas ferruginosas apresentam-se como espaços subterrâneos relativamente superficiais. Tal condição, associada à presença dos canalículos, possibilita um trânsito mais freqüente de elementos de fauna entre sistemas epígeo (serrapilheira ou habitats lapidícolas) e hipógeo, permitindo uma alta biodiversidade para cavidades ferruginosas (Ferreira 2005).

A maioria dos trabalhos realizados com a fauna de invertebrados em cavernas brasileiras apresenta ampla problemática no tocante à baixa acurácia das técnicas de coletas utilizadas e a grande atenção dada a cavernas em rochas carbonáticas em detrimento a outros tipos de rochas.

Compreender as particularidades das comunidades associadas a diferentes litologias é fundamental para se preservar as comunidades de cavernas em um país de

megadiversidade e em um hotspot de biodiversidade. Não é possível efetivamente propor medidas de preservação para as cavernas da Mata Atlântica se não compreendermos a influência da litologia na composição e estrutura das comunidades subterrâneas presentes neste domínio fitogeográfico.

Deste modo, o presente trabalho tem o intuito de promover uma análise comparativa da fauna de invertebrados cavernícolas em cavernas associadas a distintas litologias, sendo que, para tal, foram elaboradas a seguintes questões:

1. Existem diferenças na abundância, riqueza e diversidade da fauna de

invertebrados cavernícolas associados a cavernas de distintas litologias na Mata

Atlântica?

2. Qual a similaridade entre comunidades de invertebrados associados a cavernas

de distintas litologias na Mata Atlântica?

3. A riqueza, abundância e diversidade de invertebrados cavernícolas estão

relacionadas a parâmetros físicos e topográficos das cavernas (latitude,

longitude, desenvolvimento linear, número de entradas, altitude e estabilidade

ambiental)?

4. A presença e o tipo de corpos de água promovem diferenças na abundância,

riqueza e diversidade da fauna de invertebrados cavernícolas associados a

cavernas em distintas litologias na Mata Atlântica?

5. A presença e caractretística da vegetação no entorno promovem diferenças na

abundância, riqueza e diversidade da fauna de invertebrados cavernícolas

associados a cavernas em distintas litologias na Mata Atlântica?

METODOLOGIA

Área de estudo As cavernas inventariadas no presente estudo compreenderam 10 tipos de rochas (calcários, mármores, calcarenitos, conglomerados carbonáticos, arenitos, quartzitos, granitos, gnaisses, cangas e hematitas). Para fins de análises, tais cavernas foram agrupadas em quatro categorias de litologia, que compreenderam cavernas carbonáticas (que englobavam aquelas inseridas em calcários, mármores, calcarenitos e conglomerados carbonáticos), magmáticas (inseridas em granitos e gnaisses), siliciclásticas (inseridas em quartzitos e arenitos) e ferruginosas (inseridas em contatos entre os minérios de ferro cangas, itabiritos e hematitas). Todas as cavernas estão inseridas nos domínios da Mata Atlântica brasileira (fig. 1).

O estudo da estrutura das comunidades foi realizado em 91 cavernas distribuídas em granito, (30 cavernas), minério de ferro (19 cavernas), calcário (12 cavernas), quartzito (13 cavernas), arenito (7 cavernas), calcarenito (4 cavernas), mármore (2 cavernas), gnaisse (2 cavernas) e conglomerado (2 cavernas). As cavernas se distribuem nos estados de Alagoas (3 cavernas), Bahia (11 cavernas), Ceará (3 cavernas), Espirito

Santo ( 15 cavernas), Minas Gerais (48 cavernas), Rio de Janeiro (4 cavernas) e São

Paulo (7 cavernas). Para outras 12 cavernas nas quais não foram computados dados de abundância foram feitos estudos da composição das espécies (veja metodologia do capítulo I). Assim foram avaliadas a fauna em 103 cavernas da Mata Atlântica.

Figura 1 - Domínios da Mata Atlântica Brasileira e as cavernas amostradas. (www.conservation.org.br/).Obs: Alguns pontos representam mais de uma caverna em função do baixo grau de detalhamento da escala.

Procedimentos

Invertebrados presentes nas cavernas foram identificados visualmente e tiveram alguns de seus espécimes coletados. Os organismos observados durante as coletas eram contados e plotados em croquis esquemáticos de cada caverna, segundo a metodologia proposta por Ferreira (2004). As coletas manuais foram feitas com o auxílio de pinças, pincéis e redes entomológicas.

Foram priorizados microhabitats como troncos, depósitos de guano, espaços sob pedras e locais úmidos. Nas coleções de água, corrente ou parada, os organismos foram coletados com auxílio de pinças e redes de mão. Em laboratório todos os organismos coletados foram identificados até o nível taxonômico possível e reagrupados em morfoespécies de acordo com as referências de campo (Oliver & Baettie 1996). A abundância geral de cada morfoespécie foi conseguida através da recontagem dos indivíduos incluídos em cada croqui.

A caracterização trófica das cavernas foi realizada concomitantemente às coletas de invertebrados. Para tal foram anotados todos os recursos orgânicos presentes e quando possível caracterizado suas vias de acesso ao interior das cavidades. A caracterização da litologia, hidrologia e o tipo vegetacional das cavernas foram avaliados a partir observações de campo.

Análise dos dados

Para padronizar os valores de abundância, riqueza e diversidade utilizados nas análises, os mesmos foram relativizados em função do desenvolvimento linear e extensão horizontal das entradas de cada caverna (variável biológica/desenvolvimento linear da caverna/ largura da entrada) (Ferreira 2004). A diversidade e equitabilidade foram calculadas através do índice de Shannon. Para avaliar as diferenças entre a abundância relativa, riqueza relativa e diversidade relativa em relação à litologia,

hidrologia e vegetação no entorno foram utilizados o teste não paramétrico t de

Student (Zar 1984). Para a obtenção da relação de similaridade geral da fauna entre as cavernas e suas respectivas litologias, foi utilizado o modelo de escalonamento muitidimensional (Multidimensional Scaling-MDS). O MDS é uma análise exploratória que transforma as distâncias entre pares de objetos encaixando-os em conjuntos bidimensionais de acordo com a distância euclidiana (ou baseada em valores de similaridade). O MDS foi construído com base na composição quantitativa da fauna de invertebrados utilizando o índice de Jaccard (Magurran 2004). A estabilidade ambiental das cavernas foi calculada pelo índice de estabilidade ambiental (IEA) (Ferreira 2004).

Regressões lineares foram utilizadas para detectar possíveis relações entre as variáveis bióticas de cada caverna e as variáveis abióticas correspondentes (latitude, longitude, altitude, estabilidade ambiental das cavernas) nas distintas litologias. A relação entre a riqueza total e o desenvolvimento linear em cada litologia também foi avaliada através da regressão linear (Zar 1984).

RESULTADOS

Características gerais das cavernas amostradas

A extensão média das cavernas silisiclásticas foi de 240m (±228m), enquanto que para as carbonáticas correspondeu a 200m (±259m), para as magmáticas correspondeu a 53,5m (±48,5m) e para as ferruginosas correspondeu a 34m (±30m). A altitude media foi de 1.404,6 m (±39m) para cavernas ferruginosas, 1.080,8m (±403m) para cavernas siliciclásticas, 508,7m (±309m) para as cavernas magmáticas e 269,1m

(±216m) para as cavernas carbonáticas.

Comunidades de invertebrados e suas diferenças litológicas

Diferenças significativas nas riquezas relativas foram observadas entre cavernas em rochas siliciclásticas e carbonáticas (t= -2,120, p = 0,04), ferruginosas e siliciclásticas (t = 6,30315, p > 0,00) magmáticas e siliciclásticas (t = 3,153, p > 0,00) e magmáticas e ferruginosas (t = 3,290, p > 0,00) (fig. 2). A riqueza relativa média foi maior nas cavernas em rochas ferruginosas (0,52 spp) seguidas pelas carbonáticas (0,30 spp), magmáticas (0, 23 spp) e siliciclásticas (0, 04 spp).

Diferenças significativas entre as abundâncias relativas médias foram observadas entre cavernas em rochas ferruginosas e siliciclásticas (t = -4,603, p > 0,00) e magmáticas e siliciclásticas (t = -2,337, p =0,02) (fig. 2). A abundância relativa média foi maior nas cavernas em rochas carbonáticas (28,88 ind.), seguidas pelas ferruginosas

(6,08 ind.), magmáticas (3, 352 ind.) e siliciclásticas (0, 55 ind.).

Não foram observadas diferenças significativas nas diversidades relativas entre as litologias estudadas, sendo esta diversidade maior nas siliciclásticas (2,32), magmáticas (2,26), ferruginosas (2,22) e carbonáticas (2,23).

O número total de espécies troglomórficas foi significativamente diferente entre cavernas carbonáticas e ferruginosas (t= -4,09, p> 0,00), carbonaticas e magmáticas (t=

2,18, p= 0,03), ferruginosas e magmáticas (t= 5,04, p > 0,00), ferruginosas e siliciclásticas (t= 4,17, p > 0,00) (tab. 1). As cavernas em rochas ferruginosas apresentaram a maior riqueza média de invertebrados troglomórficos (5,53 spp/caverna), seguido das carbonáticas (1 sp/caverna) (tab. 1).

2,6

2,4

2,2

2,0

1,8

a 1,6 v i t

a 1,4 l

e 1,2 R

a 1,0 z

e 0,8 u q

i 0,6 R 0,4

0,2

0,0

-0,2

-0,4 Carbonatos Magmáticas Ferruginosas Siliciclásticas 500

400 a v i

t 300 a l e r a i 200 c n â d n

u 100 b A

-100 Carbonática Magmática Ferruginosa Siliciclastica

Figura 2. Diferenças na riqueza relativa entre caverna, siliciclastica vs. carbonática; ferruginosa vs. siliciclástica; magmática vs. siliciclástica; magmática vs. ferruginosa e na abundância relativa entre caverna ferruginosa vs. Siliciclástica e magmática vs. siliciclástica na Mata Atlântica Brasileira.

Tabela 1. Variações e diferenças significativas na riqueza média por litologia de invertebrados troglomórficos em cavernas da Mata Atlântica.

Litologias/Troglomórficos Média 1 Média 2 t-value df p Carbonatos vs. Ferruginosas 1,00 5,53 -4,09 37,00 0,001 Carbonatos vs. Magmáticas 1,00 0,23 2,18 42,00 0,03 Ferruginosas vs. Magmáticas 5,53 0,23 5,04 37,00 0,001 Ferruginosas vs. Siliciclásticas 5,53 0,50 4,71 37,00 0,001

Cavernas em rochas siliciclásticas, carbonáticas e magmáticas apresentaram uma maior similaridade quantitativa da fauna de invertebrados (fig. 3).

0,060,0644

0,040,0488

0,030,0322

0,010,0166 2 e t a n i 0 d 0r o o C 0,2-05,016

-0,03-02,032

-0,04-08,048

-0,06-04,064

-0,08-0,08 -0,2 -0,15 -0,1 -0,05 0 0,05 0,1 0,15 0,2 0,25 -0,2 -0,15 -0,1 -0,05 0 Co0ord,in0ate5 1 0,1 0,15 0,2 0,25

Figura 3. Escalonamento multidimensional (MDS) de cavernas com padrões litológicos carbonáticos (+), ferruginosos ( ), magmáticos ( ) e siliciclásticos ( ) a partir da similaridade quantitativa de Jaccard.

Estrutura das comunidades de invertebrados e variáveis ambientais (desenvolvimento línear, posição geográfica, altitude e estabilidade ambiental)

A riqueza total de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com o desenvolvimento linear e a riqueza total de invertebrados nas cavernas em rochas siliciclásticas (R = 0,52, p = 0,02), carbonáticas (R = 0,51, p = 0,01) e ferruginosas (r2 =

R = 0,67, p > 0,00) (fig. 4).

A riqueza relativa de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com a e a latitude de cavernas ferruginosas (R = 0,54, p = 0,02) (fig. 5).

A riqueza relativa de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com a variação da altitude em cavernas silisiclásticas (R = 0,28, p = 0,01). A diversidade relativa de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com a variação da altitude em cavernas siliciclásticas (R = 0,34, p > 0,00) (fig. 5).

A riqueza total de invertebrados relacionou-se significativa e positivamente com a estabilidade ambiental em cavernas siliciclásticas (R = 0,56, p = 0,00). A abundância total de invertebrados mostrou uma relação positiva que esteve próxima de relacionar de forma significativa com a estabilidade ambiental em cavernas carbonáticas (R = 0,17, p

= 0,45) (fig. 6).

Estruturas das comunidades de invertebrados e a vegetação no entorno

Os tipos vegetacionais do entorno das cavernas amostradas foram mata secundária, restinga, monoculturas e pastagens. Para as cavernas em rochas magmáticas e carbonáticas a pastagem foi predominante (61% e 50% respectivamente). Em cavernas siliciclásticas houve a predominância de matas secundárias (80%). Nas rochas ferruginosas, em função da proximidade das cavernas amostradas, houve 100% de predominância de vegetação de campos de altitude (fig. 7).

120

100

80 l a t o t a

z 60 e u q i R 40

20 Siliciclastica Carbonática 0 Ferruginosa 0 200 400 600 800 1000 1200 *Magmáticas Desenvolvimento linear (m)

Figura 4. Relações positivas significativas e não significativas (*) de aumento da riqueza total com o aumento de desenvolvimento linear de cavernas em litologias distintas na Mata Atlântica Brasileira.

Em relação às variações de tipos de vegetação no entorno de cavernas carbonáticas, houve diferenças na abundância de invertebrados entre mata secundária e restinga, (t =-3,54, p > 0,00) e entre pastagem e restinga, (t =-3, 93, p > 0,00). Cavernas na restinga (267,5 ind) apresentam maior abundância relativa média do que cavernas em pastagem (6,47 ind) ou mata secundária (3,23 ind). Também na riqueza houve diferenças entre mata secundária (0,10 spp) e restinga (1,62 spp) (t =-5,39, p > 0,00) e entre pastagem (0,23 spp) e restinga (1, 62 ssp) (t =-3, 92, p > 0,00). Cavernas em restinga apresentam maior riqueza relativa média (1,62 spp), do que as inseridas em pastagens (0,23 spp) e matas secundárias (0,10 spp). A diversidade relativa média entre mata secundária e restinga (t =-12,82, p > 0,00) e entre pastagem e restinga (t =-6,65, p

> 0,00) mostraram diferenças significativas (fig. 8). Cavernas em restinga também apresentam maior diversidade relativa média maior (0,15) do que pastagem (0,01) e mata secundária (0, 005).

1,4

) 1,2 a s o n

i 1,0 g u r

r 0,8 e f (

a 0,6 v i t a l

e 0,4 r a z

e 0,2 u q i

R 0,0

-0,2 7,758E6 7,762E6 7,766E6 7,77E6 7,76E6 7,764E6 7,768E6 Latitude (UTM)

0,22 0,20 ) a

c 0,18 i t s 0,16 á l c i 0,14 c i l i 0,12 S (

a 0,10 v i t 0,08 a l e

r 0,06 a

z 0,04 e u

q 0,02 i

R 0,00 -0,02 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1800 Altitude (m)

0,028

0,026 )

a 0,024 c i t 0,022 s á l 0,020 c i c

i 0,018 l i

s 0,016 (

a 0,014 v i t 0,012 a l

e 0,010 r

e 0,008 d a

d 0,006 i s

r 0,004 e v

i 0,002

D 0,000

-0,002 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1800 Altitude (m)

Figura 5. Relações positivas e significativas de aumento da riqueza relativa e diversidade relativa com a variação da latitude de cavernas ferruginosas e da altitude em cavernas silisiclásticas na Mata Atlântica Brasileira.

100

90 )

a 80 c i t s á

l 70 c i c i l

i 60 S ( l a

t 50 o t a

z 40 e u q i 30 R

10 0 2 4 6 8 10 12 14 Estabilidade ambiental

8000

7000 ) a

c 6000 i t á n

o 5000 b r a c

( 4000 l a t o t 3000 a i c n

â 2000 d n u

b 1000 A 0

-1000 -2 0 2 4 6 8 10 12 14 Estabilidade ambiental

Figura 6. Relações positivas e significativas de aumento da riqueza total e abundância total com a variação da estabilidade ambiental em cavernas silisiclásticas e carbonáticas na Mata Atlântica Brasileira

Figura 7. Variações na ocorrência dos tipos vegetacionais em até 250m no entorno de cavernas em litologias variadas na Mata Atlântica.

Estrutura de comunidades de invertebrados e a presença de corpos hídricos

Houve diferenças significativas na diversidade relativa média entre cavernas com riachos perenes e cavernas secas em rochas siliciclásticas (t = - 2,56, p =0,02) sendo que aquelas secas (H´= 0,010) são em média mais ricas que aquelas com riacho

(0,001) (fig. 9).

Para carbonatos, houve diferenças na abundância relativa entre cavernas com regime de marés e cavernas secas (t = 4,32, p > 0,00). Cavernas em regime de marés apresentaram maior abundância, (267,5 ind) do que aquelas secas (6,61 ind.). Também nos carbonatos, houve diferenças na riqueza relativa entre cavernas com regime de marés e cavernas secas (t = 3,30, p > 0,02) e cavernas com regime de marés e cavernas com riachos perenes (t = 4,35, p > 0,00). Cavernas em regime de marés apresentaram maior riqueza relativa média (1,62 spp) do que aquelas secas (0,21 spp) e cavernas com riachos perenes (0,09 spp). Em relação à diversidade relativa média em cavernas

carbonáticas, houve diferenças para cavernas com regime de marés e cavernas com riachos perenes (t = 7, 91, p > 0,00), cavernas secas (t = 7,36, p > 0,00) e águas freáticas

(t =-4,80, p = 0,04) (figs. 9 e 10). Cavernas em regime de marés apresentaram maior diversidade relativa média (H´= 0,15) do que aquelas secas (H´= 0,01), aquelas com riachos perenes (H´= 0,004) e com águas freáticas (H´= 0, 005).

600 ) a

c 500 i t á n

o 400 b r a c ( 300 a v i t a l 200 e r a i

c 100 n â d n

u 0 b A -100 Restinga Mata secundária Pastagem 3,0

) 2,5 a c i t á

n 2,0 o b r a

c 1,5 ( a v i t 1,0 a l e r

a 0,5 z e u q i 0,0 R

-0,5 Restinga Mata secundária Pastagem 0,20

) 0,18 a c i

t 0,16 á n

o 0,14 b r

a 0,12 c (

a 0,10 v i t

a 0,08 l e r 0,06 e d

a 0,04 d i s

r 0,02 e v i 0,00 D -0,02 Restinga Mata secundária Pastagem

Figura 8. Diferenças na riqueza relativa (mata secundária vs. restinga, pastagem vs. restinga), abundância relativa (mata secundária vs. restinga, pastagem vs. restinga e diversidade relativa (mata secundária vs. restinga, pastagem vs. restinga) em cavernas carbonáticas na Mata Atlântica com vegetação de entorno variada.

0,028

0,026 ) s

a 0,024 c i t 0,022 s á l 0,020 c i

c 0,018 i l i

s 0,016 (

a 0,014 v i

t 0,012 a l

e 0,010 r

e 0,008 d a 0,006 d i s

r 0,004 e

v 0,002 i

D 0,000 -0,002 Riacho perene Seca Riacho temporário

0,20

) 0,18 s a c

i 0,16 t á

n 0,14 o b r

a 0,12 c (

a 0,10 v i t

a 0,08 l e r 0,06 e d a 0,04 d i s r

e 0,02 v i

D 0,00

-0,02 Maré Riacho temporário Seca Riacho perene Freático

Figura 9. Diferenças na diversidade relativa (riacho perene vs. caverna seca) em cavernas siliciclasticas e carbonatos (maré vs. caverna seca, freático vs. Maré, maré vs. riacho perene) na Mata Atlântica Brasileira.

3,0

) 2,5 a c i t á

n 2,0 o b r a c

( 1,5 a v i t

a 1,0 l e r a

z 0,5 e u q i

R 0,0

-0,5 Maré Riacho temporário Seca Riacho perene Freático 600 ) a

c 500 i t á n

o 400 b r a c (

a 300 v i t a l

e 200 r a i c

n 100 â d n u

b 0 A

-100 Maré Riacho temporário Seca Riacho perene Freático

Figura 10. Diferenças entre cavernas carbonáticas na riqueza relativa (maré vs. riacho perene, maré vs. caverna seca) e abundância relativa (maré vs. caverna seca) em função da presença corpos de água Mata Atlântica Brasileira.

DISCUSSÃO

Estrutura das comunidades de invertebrados e suas diferenças litológicas

A maioria das pesquisas referentes à fauna subterrânea realizadas no Brasil e no mundo restringe-se a cavernas inseridas em uma única litologia, geralmente os carbonatos, (Trajano 1987, Pinto-da-Rocha 1995, Gillieson 1996, Culver et al 2004a,

Ferreira 2004, Ferreira 2005). Assim poucos estudos foram realizados no mundo com fauna de cavernas em basaltos, silicatos, granitos, lateritas, etc (Gnaspini-Neto &

Trajano 1994, Ruzicka & Zacharda 1994, Arechavaleta et al. 1999, Sharratt et al 2000,

Zeppelini-Filho et al 2003, Ferreira 2005, Howarth et al 2007). No Brasil, as rochas carbonaticas, siliciclásticas, ferruginosas e magmáticas apresentam respectivamente o maior número de cavernas biologicamente pesquisadas (Pinto da Rocha 1995,

Zeppelini-Filho et al 2003, Ferreira 2005). Apesar de terem sido estudadas mais de 150 cavernas na Mata Atlântica, estas pesquisas foram realizadas predominantemente em cavernas calcárias (Gnaspini-Neto & Trajano 1994, Pinto da Rocha 1995).

O mais abrangente estudo realizado no Brasil comparando a fauna de cavernas em distintas litologias descreve 50 cavernas carbonáticas, 2 areníticas, 1 quartzítica e 4 graníticas (Gnaspini-Neto & Trajano 1994). Entretanto, tal estudo apresenta somente dados básicos da composição de taxa hipógeos, sem uma preocupação com a ecologia destas comunidades, principalmente pelo fato de não apresentarem medidas de riqueza, abundância, diversidade e similaridade da fauna. Desta forma, este trabalho surge como pioneiro no estudo da ecologia de comunidades de invertebrados em cavernas que se desenvolvem em litologias distintas, mas ainda é extremamente preliminar em função do potencial espeleológico brasileiro.

A elevada riqueza e menor similaridade encontradas para cavernas ferruginosas refletem as características ambientais peculiares destes sistemas em relação às demais

litologias. A singularidade da estrutura de comunidades e funcionalidade trófica dos ambientes de cavernas ferruginosas já foi relatada por Ferreira (2005) para algumas cavernas ferruginosas presentes na mesma área deste estudo. Segundo este autor, cavernas ferruginosas apresentam-se como ambientes variáveis, mas com elevada riqueza de espécies, das quais se destaca a grande variedade de grupos troglomórficos, fato corroborado por este estudo.

A canga é uma rocha ferruginosa formada por fragmentos contendo itabirito e hematita compacta além de constituintes menores, cimentados por limonita. No quadrilátero ferrífero os fragmentos possuem tamanhos que variam de silte até blocos.

A quantidade de cimento limonítico também é bastante variável. Em alguns locais chega a preencher completamente os interstícios da canga, mas, via de regra, especialmente quando os fragmentos são grandes, a limonita preenche os vazios de forma parcial resultando em uma rocha porosa (Simmons 1963, Piló & Auler 2005).

Segundo Maurity e Kotschoubey (1995) as couraças de canga possuem cavidades centimétricas, sistemas anostomosados de tubulus, fissuras e bolsões.

A existência desta grande quantidade de canalículos que conformam uma extensa rede de espaços intersticiais (meso e microcavernas) conectados às macrocavernas torna os sistemas subterrâneos ferruginosos habitas com grandes extensões. A extensão e o número de sistemas subterrâneos pode ser uma medida direta da disponibilidade e variedade de habitas para manutenção de uma rica fauna

(Christman et al 2001, Ferreira 2004, Culver et al 2006). Segundo Ferreira (2005), associadas à superficialidade destas cavernas, as microcavernas são utilizadas por inúmeros organismos que transitam desde a superfície (provenientes de habitats edáficos) até regiões mais interiores, acessando, frequentemente, as macrocavernas.

Estas, por sua vez, apresentam uma ampla variedade de microhabitas e recursos que

permitem uma rica fauna residente. As relações tróficas nestas macrocavernas são sustentadas pela produtividade primária de raízes oriundas de poucas árvores externas, manchas de guano e poucos depósitos de matéria orgânica vegetal (Ferreira 2005).

Assim, a disponibilidade de microhabitas e recursos alimentares atuam na

concentração da diversidade subterrânea nas macrocavernas ferruginosas (Ferreira

2005). Desta forma, nos sistemas ferruginosos, a ocorrência de compartimentos sub- superficiais provavelmente pode atuar permitindo uma migração da fauna através de espaços intersticiais entre macrocavernas, aumentando a riqueza através do balanço entre os processos de colonização e extinção.

Apesar da maior similaridade qualitativa entre cavernas nas rochas siliciclásticas, carbonáticas e magmáticas, as primeiras mostraram uma pequena distinção em relação às demais. Tal fato pode dever-se a um efeito de distância geográfica entre estas e as demais litologias. Segundo Gnaspini-Neto e Trajano (1994) as cavernas areníticas da Serra Geral e carbonáticas do Vale do Ribeira (ambas em São

Paulo), são bastante similares. No entanto, tais autores não apresentaram quaisquer valores de similaridade entre estas cavernas, o que torna pouco claro como puderam chegar a esta conclusão. Segundo estes autores cavernas em diferentes litologias, mas situadas em uma mesma região, tendem a apresentar composição de fauna similar.

A menor riqueza relativa nas cavernas siliciclásticas pode dever-se a uma menor disponibilidade de recursos alimentares para invertebrados. As cavernas areníticas de

Altamira-Itaituba (PA) apresentam abundantes populações de invertebrados associadas a enormes depósitos de guano (Trajano & Moreira 1991, Gnaspini-Neto e Trajano

1994). Grandes depósitos de guano não foram observados nas cavernas siliciclásticas neste estudo. Assim, a condição de oligotrofia prevalente nas cavernas siliciclásticas inventariadas neste trabalho não possibilita a presença de ricas comunidades de

invertebrados. Entretanto, outro fator que deve ser considerado como possível redutor da riqueza é a predominância de atividades turísticas em muitas das cavernas siliciclásticas amostradas. A presença de pessoas pode provavelmente alterar microhabitats para fauna e afugentar troglóxenos importadores de alimentos (e.g. morcegos, andorinhões), culminando com o estabelecimento de uma condição de oligotrofia. Como exemplo, temos as cavernas turísticas em quartzito na Serra de

Ibitipoca (Sul de Minas Gerais) que já apresentaram grandes depósitos de guano produzidos por populações de andorinhões (Pinto 1939). Atualmente, depósitos de guano de andorinhões foram observados somente nas cavernas distantes do centro de visitação. Estes animais não são mais encontrados nas cavernas próximas ao centro de visitação, provavelmente devido ao grande fluxo de turistas. A ausência de andorinhões nestas cavernas pode levar a uma diminuição no aporte de guano, e provavelmente causar uma diminuição da fauna de invertebrados que sobrevivem nestes recursos. Além disto, impactos do pisoteamento podem agravar ainda mais a situação de depleção da fauna através da alteração de microhabitats.

As relações de aumento da riqueza total com o aumento do tamanho das cavidades em diferentes litologias devem-se provavelmente a relação de aumento de microhabitats e recursos alimentares para a fauna de invertebrados (Ferreira 2004).

Comunidades de morcegos são mais ricas e abundantes em cavernas maiores, promovendo grandes depósitos de guano (Brunet & Medelin 2001). Grandes depósitos de guano podem proporcionar alimento e microhabitats para um maior número de espécies de invertebrados (Ferreira et al 2007). Assim o aumento do tamanho das cavernas permite que mais morcegos possam colonizar. A presença de muitos morcegos pode aumentar a produtividade de guano. A produtividade em ambientes de cavernas é

um preditor de aumento de riqueza em comunidades de invertebrados (Culver et al

2006).

Entretanto, cavernas em diferentes tipos de rochas mostraram relações distintas de aumento da riqueza com o aumento da extensão linear das mesmas. Cavernas ferruginosas mostraram a mais forte tendência de aumento de espécies com o aumento da projeção linear. Tal fato pode dever-se às características micro-ambientais heterogêneas destas cavernas associadas à intricada malha de canalículos que são adicionados à extensão disponibilizada aos invertebrados nestas macrocavernas.

Provavelmente, as macrocavernas ferruginosas possam funcionar condensando ou acumulando uma maior quantidade de recursos orgânicos, além de potencialmente poderem se conectar a uma maior quantidade de canalículos (pelo aumento do volume subterrâneo). Tal condição faz com que as macro-cavernas possam funcionar como

atratores de fauna (pela quantidade e qualidade de recursos alimentares), sendo que esta atração pode ocorrer de forma exponencial, isto é, pequenos aumentos no desenvolvimento linear podem levar a um aumento exponencial de atratividade, elevando de forma surpreendente a quantidade de espécies presentes, diferentemente do que ocorre para outras litologias, onde tais canalículos não são abundantes.

Ao observar a inclinação das retas na figura 4 é possível fazer uma comparação do número de espécies para cavernas com mesma extensão, mas de litologias diferentes.

Para uma caverna de 100m em canga, espera-se encontrar um número de espécies muito maior que se esperaria encontrar em uma caverna do mesmo tamanho nas demais litologias. Assim, a extensão da caverna como um parâmetro de predição da riqueza de invertebrados depende diretamente da litologia à qual a caverna se associa. Sendo assim, contrariando o postulado por Gnaspini-Neto e Trajano (1994), cavernas associadas a diferentes litologias apresentam comunidades com composição e estrutura,

claramente distintas, tendo em vista a potencialidade diferenciada de absorção de espécies que cada litologia apresenta.

Espécies troglomórficas

O maior número de espécies troglomórficas encontrado nas cavernas ferruginosas e um fato incomum para as cavernas brasileiras. Entretanto, tal fato já havia sido evidenciado (Ferreira 2005 e 2006). Segundo este autor, aspectos como a superficialidade das cavernas, a rede de canalículos e a severidade ambiental dos habitats externos em função da altitude são os principais fatores a serem considerados quando se tem a intenção de discutir os modelos evolutivos que levaram à formação destes grupos relictos .

A superficialidade de muitas cavernas ferruginosas contribui para a evolução de grupos relictos de duas formas: cavernas mais superficiais são mais facilmente colonizadas por organismos provenientes de microhabitats externos por outras vias que não a entrada principal (macroscópica). Neste caso, destacam-se também os canalículos presentes na canga, muitos dos quais abertos para a superfície e que acabam por se tornarem em possibilidades variadas de colonização. Além disso, tal superficialidade também contribui para o acesso de raízes de plantas da vegetação externa, como documentado por Ferreira (2005 e 2006). Tais raízes, ao atingirem amplos espaços subterrâneos, acabam por desenvolver-se formando, muitas vezes, amplos sistemas radiculares que funcionam como recurso trófico para várias espécies de invertebrados. Desta forma, a superficialidade das cavernas contribui tanto para a colonização por invertebrados quanto para a manutenção de suas populações. Tal fato deve-se à ocorrência de uma contínua produtividade primária indireta (via crescimento radicular) que leva à manutenção de um considerável volume de nutrientes no interior de muitas cavernas.

A relativa severidade dos ambientes epígeos existentes sobre muitas destas cavernas contribui para a colonização ativa dos ambientes subterrâneos. Em cavernas associadas a sistemas externos menos severos (como florestas), a colonização de muitos grupos pode ocorrer acidentalmente. Além disso, a procura pelos habitats subterrâneos tende a ser menor, tendo em vista a qualidade ambiental do sistema externo. Grande parte das cavernas ferruginosas associa-se a um sistema externo muito que experimenta grandes variações de temperatura e umidade.

Souza-Silva 2001). Muitos destes espaços são conectados a canalículos, o que favorece o acesso a habitats mais estáveis, levando a procura por sistemas subterrâneos. Aliado a este fato está a possibilidade de manutenção trófica do sistema subterrâneo, o que pode atrair ainda mais espécies para estes compartimentos.

Finalmente, a extensa rede de canalículos certamente contribui para o estabelecimento de populações nos sistemas subterrâneos da área. Embora as

macrocavernas possuam extensões em geral reduzidas, o habitat de muitas espécies de invertebrados se estende muito além dos limites da macrocaverna. Tal fato é confirmado por espécies troglomórficas que foram encontradas em mais de uma caverna, situadas á relativa distância, o que vem a demonstrar o grau de conectividade subterrânea destes sistemas.

Merece menção, ainda, importância da altitude como determinante da evolução de grupos relictos. Cavernas associadas a topos de montanhas ocorrem em local cuja adversidade externa é ainda mais intensa, devido às maiores amplitudes térmica e

mesmo aos ventos mais intensos que em locais mais rebaixados. Tal fato é perceptível ao observarmos que, em cavernas situadas em maiores altitudes, concentra-se uma maior quantidade de espécies troglomórficas. O último fato surpreendente é acerca do elevado número médio de espécies troglomórficas em cavernas ferruginosas. Tal proporção é comparável às proporções encontradas em regiões temperadas, onde várias cavernas possuem espécies troglóbias (Culver & Sket 2000). Ferreira (2004) menciona que a proporção de espécies troglomórficas em cavernas tropicais tende a ser menor que em cavernas temperadas, uma vez que, em seu trabalho, foram encontradas espécies troglomórficas em apenas 20,56% das cavernas amostradas em território nacional. É válido ressaltar que Ferreira (2004) inventariou principalmente cavernas calcárias. Desta forma, a proporção de espécies troglomórficas em cavernas ferruginosas é mais próxima das encontradas em cavernas presentes em regiões temperadas do que daquelas encontradas em cavernas de outras litologias (principalmente calcário) localizadas em regiões tropicais.

Estrutura das comunidades de invertebrados e variáveis ambientais

Reduções na riqueza de espécies em função das distâncias latitudinais a partir das regiões tropicais são bem documentados para muitos grupos taxonômicos.

Entretanto, somente a variação da latitude não é suficiente para explicar a redução na riqueza uma vez que inúmeros outros fatores variam com a latitude (pluviosidade, produtividade, temperatura, profundidade, dentre outros) (Rhode 1992, Gaston 2000).

Em algumas regiões da Europa existem padrões de redução Norte e Sul nas riquezas de invertebrados endêmicos de cavernas. Entretanto, neste gradiente, locais de alta riqueza da fauna subterrânea surgem associados provavelmente a zonas de alta produtividade

(Culver et al 2006).

As cavernas ferruginosas mostraram uma relação de aumento da riqueza relativa com o aumento da latitude, contrário ao esperado. Estas cavernas possuem uma pequena variação latitudinal, podendo, este fator, ser pouco explicativo para o aumento da riqueza.

A altitude atua sobre a fauna de forma semelhante à latitude. Desta forma, existe uma tendência à redução da riqueza com o aumento da altitude (Gaston 2000). Os fatores explicativos da redução da riqueza (a partir da elevação da altitude) seriam a redução na produtividade, o aumento na umidade e a redução de temperatura (Gaston

2000). Assim, a redução da riqueza externa com o aumento da altitude pode provavelmente levar a uma redução na riqueza de potenciais colonizadores de cavernas

(Rosenzweig 1968, Culver et al 2004b). Entretanto, nas cavernas silisiclásticas, situadas em locais mais elevados, havia depósitos de guano de morcegos e andorinhões e muitos bancos de detritos vegetais. Assim, nestas cavernas, parece haver um aumento na disponibilidade de recursos alimentares nas cavernas mais altas. É provável que alterações antrópicas possam estar influenciando na redução da produtividade em cavernas em altitudes menores. Como exemplo, temos o intenso turismo realizado nas cavernas siliciclásticas situadas em altitudes mais baixas (e.g Altinópolis, SP) que pode provavelmente, afugentar invertebrados, estimular a fuga de animais produtores de recursos alimentares (aves e morcegos) e possibilitar uma relação inversa de aumento no aporte de guano com a altitude. Neste caso, as cavernas mais produtivas seriam aquelas em altitudes elevadas.

A maior produtividade associada a uma menor quantidade de alterações antrópicas podem provavelmente permitir uma fauna mais rica de vertebrados e invertebrados nas cavernas. Estudos empíricos com invertebrados bentônicos têm mostrado uma inversão na relação riqueza e altitude, pelo fato das comunidades mais

ricas estarem associadas a riachos mais elevados, onde os impactos de densidade humana e poluição orgânica são menores. Neste caso, a densidade humana e o nível de poluentes são negativamente relacionados com a altitude e a riqueza da fauna relaciona- se positivamente com a altitude (Lang & Reymond 2004).

As relações positivas de aumento da riqueza e diversidade com estabilidade ambiental em cavernas podem dever-se provavelmente ao efeito indireto de aumento da estabilidade ambiental com o aumento do tamanho das cavernas. Cavernas maiores são mais ricas e mais estáveis.

As maiores diversidades relativas observadas em cavernas siliciclásticas secas provavelmente podem estar relacionadas ao fato de que em cavernas secas, os recursos orgânicos transportados por animais, pelo vento ou gravidade, se acumulam, permanecendo disponíveis para a fauna por maiores períodos de tempo do que em cavernas siliciclásticas com corpos de água. O fluxo de água nas cavernas pode atuar lixiviando os recursos orgânicos para a fauna (Silva 2004). Assim, cavernas secas podem sustentar mais espécies de invertebrados pelo fato dos recursos orgânicos não serem freqüentemente removidos.

Entretanto, a presença e movimentação de águas em cavernas carbonáticas são importantes em vários aspectos geológicos e biológicos. Dentre os aspectos biológicos, a presença de água mantém habitats para espécies aquáticas, e também eleva os valores de umidade no interior de cavernas. A umidade elevada é importante para acelerar processos de decomposição de matéria orgânica no interior de cavernas, favorecendo o rápido fluxo de energia e a manutenção de muitas espécies e indivíduos (Humphreys

1991)

A maior abundância relativa, riqueza relativa e diversidade relativa em cavernas carbonáticas com regime de maré podem provavelmente estar relacionadas à pequena

extensão destas cavernas e à presença de distúrbios em conseqüência das variações no nível da água. A pequena extensão das cavernas permite a entrada de luz (zona disfótica), favorecendo o crescimento de algas nas paredes e promovendo um gradiente na disponibilidade de recursos alimentares desde a entrada até o fundo. Esta disponibilidade recursos alimentares pode permitir comunidades mais ricas e abundantes. Além disso, durante maré alta nas grutas intertidais estudadas, as paredes são parcialmente inundadas e em maré baixa, são formadas piscinas no piso pedregoso e arenoso. Neste caso, o regime de maré possibilita a formação de microhabitats para os invertebrados aquáticos, parcialmente aquáticos e não afeta aqueles terrestres. Nas cavernas intertidais foram encontradas morfoespécies de invertebrados distribuídos nestes três habitats distintos: (1) Protozoa (Granuloreticulosa), Cnidária (Anthozoa:

Zoantharia: Actiniaria) e Crustacea (Amphipoda) foram encontrados somente nas piscinas, sendo caracterizados como exclusivamente marinhos. (2) Lepidoptera

(Tineidae), Diptera (Ceratopogonidae), Araneae (Pholcidae: Mesabolivar sp.,

Scytodidae e Theridiidae) ocupam os habitats terrestres nas cavernas intertidais. (3)

Mollusca (Gastropoda) Crustacea (Cirripedia, Decapoda e Ligia sp.) ocuparam os ambientes terrestre e aquático das cavernas (parede). A força das ondas durante a maré alta impede o acúmulo de detritos no piso, altera periodicamente os microhabitats e remove detritos depositados, evitando a dominância de espécies exclusivamente terrestres ou exclusivamente marinhas.

Uma vez que as cavernas com vegetação de restinga são as mesmas que apresentam regime de maré, espera-se as mesmas relações de maiores riqueza relativa, abundância relativa e diversidade relativa em cavernas carbonáticas em restinga. Assim, este efeito da vegetação se deve na verdade ao efeito da maré atuando nas cavernas intertidais.

Maiores riquezas, abundâncias e diversidades em cavernas com pastagens no entorno, podem dever-se ao fato de o desmatamento reduzir drasticamente os microhabitats no sistema externo, forçando muitas espécies de mata a se abrigar nas cavernas. Neste caso, organismos que necessitam de habitats sombreados e úmidos irão adentrar nas cavernas, elevando a riqueza, abundância e diversidade da fauna hipógea.

Ferreira (2004) observou uma grande quantidade de espécies de invertebrados ombrófilos ocorrendo em cavidades artificiais com o entorno desmatado. Tal fato demonstra a importância destes habitats para a manutenção de populações de taxa que necessitam de sombreamento e umidade (e.g. Araneae, Ensifera, Isopoda, Opilionida,

Uropygi, etc). Tal associação se dá preferencialmente em áreas onde o desmatamento do meio externo é mais marcante. Todavia, em locais onde a cobertura vegetal ainda está preservada, tais grupos podem ser ainda encontrados sob troncos caídos no solo e distribuídos pela serrapilheira (Ferreira 2004). A ocorrência de uma incomum população de Lasiodora sp. (Araneae, Teraphosidae) na caverna João Matias, em

Atáleia, MG, deve-se provavelmente às influências da substituição da Mata Atlântica no entorno da caverna por capim colonião, o que alterou as condições climáticas e tróficas do meio epígeo. Tais alterações podem ter levado os indivíduos de Lasiodora sp. e demais invertebrados de solo a se refugiarem nesta caverna em busca de microhabitas mais estáveis (Bernardi et al 2007).

Os poucos estudos realizados em cavernas não carbonáticas concluem que as comunidades são comparáveis às de cavernas calcárias situadas na mesma região geográfica, independe do tipo de rocha em que a caverna se forme (Trajano & Moreira

1991 Dessen et al. 1980, Trajano 2000). Entretanto, neste estudo são apresentadas importantes informações sobre a ecologia de invertebrados em cavernas com litologias distintas que invalidam estas conclusões. Os tipos de rocha onde as cavernas estão

inseridas determinam claras diferenças na riqueza, abundância e diversidade das comunidades de invertebrados. Cavernas ferruginosas revelam comunidades de invertebrados com uma elevada riqueza, além de uma composição de fauna distinta das demais litologias. Assim, este estudo demonstra que as diferenças na composição e estrutura das comunidades de invertebrados em cavernas não é somente produto de variações biogeográficas, conforme postulado por Gnaspini-Neto & Trajano (1994).

Além disto, o desenvolvimento linear das cavernas em diferentes litologias impõe diferenças na quantidade de espécies encontradas. Desta forma, ao serem criados atributos de valoração, o tamanho das cavernas deve sempre vir relacionado à sua litologia, pelo fato de cavernas de mesmo tamanho associadas a litologias distintas, possuírem comunidades com valores bastante diversos de riqueza. Deste modo, a litologia e extensão das cavernas são importantes parâmetros a serem considerados, em planos e ações de conservação da fauna de invertebrados de cavernas.

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CAPÍTULO III

CONSERVAÇÃO DE INVERTEBRADOS CAVERNÍCOLAS NA MATA ATLÂNTICA BRASILEIRA

Marconi Souza Silva1, Rodrigo Lopes Ferreira2 & Rogério Parentoni Martins1

1-Laboratório de Ecologia e Comportamento de Insetos, Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil. [email protected]

2-Departamento de Biologia/Setor de Zoologia Universidade Federal de Lavras. CP.3037, 37200-000 Lavras, MG, Brasil. [email protected]

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Resumo - A Mata Atlântica ocupa grandes extensões no território brasileiro e agrupa um grande número de cavernas disjuntas e de litologias variadas. Tais condições podem ter influenciando na evolução de diferentes grupos, contribuindo para o surgimento de inúmeras espécies endêmicas. No entanto, este é o bioma mais ameaçado do país, e infelizmente não se conhece o real efeito dos impactos sobre as comunidades subterrâneas. Desta forma, a definição de metodologias capazes de determinar áreas prioritárias para a conservação da fauna subterrânea tem caráter emergencial. Utilizando dados históricos e atuais de 289 cavernas, o presente estudo buscou avaliar o conhecimento acerca da fauna cavernícola na Mata Atlântica, avaliar as principais alterações antrópicas e propor uma metodologia de avaliação da relevância biológica e vulnerabilidade das cavernas. A região da Mata Atlântica com o maior número de cavernas estudadas é o vale do Rio Ribeira, sul de São Paulo. Nesta região foram analisadas aproximadamente 110 cavernas, dentre as mais de 400 catalogadas. Existem diferenças significativas entre os valores de riqueza encontrados neste estudo em comparação a esforços amostrais empregados em outros trabalhos para um mesmo conjunto de cavernas. As cavernas apresentaram principalmente mata secundária (38%) e pastagens (34%) como vegetação de entorno. As principais alterações antrópicas foram o desmatamento (40%), mineração no entorno (15%), lixo inorgânico (13%), pisoteamento (12%), uso turístico (10%), construções (10%), pichações (8,5%), espécies exóticas (8,5%) e uso religioso (7,5 %). O grau de impactos mostrou-se relacionado de forma significativa e positiva com o desenvolvimento linear das cavernas (R=- 0,40, p<0,001) e com a extensão das entradas das cavernas (R=- 0,27, p<0,001). A riqueza relativa mostrou-se relacionada de forma significativa e negativa com grau de impactos das cavernas (R =- 0,25; p<0,01). A diversidade relativa mostrou- se relacionada de forma significativa e negativa com grau de impactos das cavernas (R =- 0,23, p<0,02). O grau de vulnerabilidade foi considerado extremo para 7% das cavernas, alto para 38%, médio para 26% e baixo para 29%. Dentre as cavernas avaliadas, 47% necessitam de planos emergenciais de conservação e manejo. As regiões selecionadas como prioritárias para ações de conservação da fauna cavernícola na Mata Atlântica do Nordeste Brasileiro compreendem a Chapada de Ibiapaba no Ceará, a região costeira do super-grupo Canudos em Sergipe, a Chapada Diamantina, a Serra do Ramalho na Bahia e o grupo carbonático do Rio Pardo (Sul da Bahia). Na Mata Atlântica do Sudeste as áreas prioritárias para ações de conservação compreendem a região do Parque Nacional Cavernas do Peruaçu (municípios de Manga, Itacarambi, Januária), a região Nordeste de Minas Gerais (Teófilo Otoni e Ataléia), as regiões Central e Sul de Minas Gerais (desde o quadrilátero ferrífero até a Serra de Ibitipoca), regiões Norte e Sul do Espírito Santo, região Noroeste e serrana Fluminense (Cambuci, Itaocara, Lumiar e Cantagalo), e a região do extremo sul de São Paulo. No Sul do Brasil as áreas prioritárias para ações de conservação compreendem o Nordeste do Paraná e a região central de Santa Catarina (municípios de Botuverá, Brusque e Vidal Ramos). As cavernas amostradas até o momento mostram condições ecológicas heterogêneas, tanto em termos de estrutura trófica, endemismos, número de espécies de invertebrados e impactos detectados Tal fato justifica a necessidade de realização de estudos emergenciais e detalhados no maior número possível de cavernas na Mata Atlântica a fim de se evidenciar a biodiversidade subterrânea, subsidiar planos de usos e ações de manejo e conservação.

Palavras Chaves: conservação, cavernas, invertebrados, diversidade, endemismos, Mata Atlântica.

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Abstract - The Atlantic Forest extends over great extensions of Brazilian territory. It also includes an array of caves presenting no connection and different litologies. Such conditions may have influenced the evolution of different groups, contributing for the origin of many endemic species. This is the most endangered bioma of the country. Unfortunately, the real effect of many kinds of impacts over the underground communities is still unkown. Therefore, defining methodologies capable of determining priority areas for the conservation of underground fauna is of great importance. Through historic and present data of 287 caves, the present study aimed to evaluate the knowledge on cave fauna of the Atlantic Forest, to evaluate the main antropic changes, and propose a methodology to evaluate the biological relevance and vulnerability of caves. The Atlantic Forest region presenting the largest number of studied caves is Vale do Rio Ribeira , southern São Paulo (Brazil). Aproximetely 110 caves (from 400 registered) have already been studied in this area. There were significant differences of richness values registered in this study when compared with the values obtained through different sampling techniques used in other studies, in the same group of caves. The caves are mainly surrounded by secondary forest (38%) and pasture (34%). The main antropic changes were: deforestation (40%), mining (15%), inorganic waste (13%), trample (12%), touristic usage (10%), constructions (10%), graffiti (8,5%), exotic species (8,5%) religious usage (7,5 %). The impact level related positively and significantly with linear progression of cave (R=- 0,40, p<0,001) and with extension of cave entrance (R=- 0,27, p<0,001). Relative richness related negatively and significantly with impact level of cave (R =- 0,25; p<0,01). Relative diversity related negatively and significantly with impact level of cave (R =- 0,23, p<0,02). Vulnerability level was considered extreme for 7% of the caves, high for 38%, average for 26%, and low for 29%. Among the caves visited in this study, 47% need emergent conservation and management plans. The regions classified as priority for conservation actions of cave fauna in the Atlantic Forest located in northeastern Brazil include: Chapada de Ibiapaba (Ceará), coast included in Canudos supergroup (Sergipe), Chapada Diamantina and Serra do Ramalho (Bahia) and Rio Pardo carbonatic group (southern Bahia). The priority areas for conservation actions in the Atlantic Forest located in southeastern Brazil include: the region of Parque Nacional Cavernas do Peruaçu , located in Minas Gerais (Manga, Itacarambi, Januária), northeastern Minas Gerais (Teófilo Otoni and Ataléia), central and southern Minas Gerais (from the region of Quadrilátero Ferrífero up to Serra de Ibitipoca ), northern and southern Espírito Santo, northwestern Rio de Janeiro (Cantagalo, Cambuci and Itaocara), and southern São Paulo. In southern Brazil, these priority areas include: northeastern Paraná, and central Santa Catarina (Botuverá, Brusque and Vidal Ramos). The caves sampled up to the present moment have presented heterogenous ecological conditions (trophic structure, endemisms, number of invertebrate species, and impacts registered). Such heterogeneity justifies the necessity of urgent and more detailed studies, including as many caves as possible (located in the Atlantic Forest), for a better understanding of underground biodiversity, subsidize plans of use and actions of management and conservation.

Keywords: conservation, caves, invertebrates, diversity, endemisms, Atlantic Forest.

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INTRODUÇÃO

Biodiversidade em ambientes de cavernas e sua fragilidade a impactos

Muitos locais com cavernas no mundo são conhecidos por apresentarem significativa diversidade mesmo sendo esta ainda pouco conhecida (Myers et al 2000).

Regiões com cavernas (paisagens cársticas) podem exibir uma considerável diversidade baseada somente na fauna subterrânea. Alguns exemplos específicos incluem cavernas na América do Norte (USA), América Central (Bermudas), Europa (Itália, França,

Romênia, Eslovênia), Oceania (Austrália) e Ásia Tropical (Tailândia, Indonésia,

Sumatra, Sulawesi) (Culver & Sket 2000, Deharveng & Bedos 2000). No Brasil alguns estudos têm revelado uma elevada diversidade e endemismos da fauna subterrânea

(Pinto-da-Rocha 1995, Ferreira 2004, Trajano 2001, Trajano & Bichuette 2006).

Os locais mais profundos nas cavernas são caracterizados pela ausência permanente de insolação, temperatura constante, umidade elevada e escassez de recursos alimentares (Culver et al 1982). Assim, os organismos que vivem em cavernas apresentam características ecológicas e evolutivas especiais, sendo categorizados em função de suas especializações ao ambiente em trogloxenos, troglófilos e troglóbios

(Romero & Green 2005).

Impactos naturais ou antrópicos que alteram as condições naturais dos ambientes de cavernas podem ser bem mais prejudiciais a organismos hipógeos do que os ocorridos em sistemas externos (Ferreira & Horta 2001, Ferreira & Martins 2001, Elliott 2004).

Muitas atividades humanas, como o desmatamento no entorno, poluição de rios, minerações ou exploração turística, podem causar sérios danos à sua fauna subterrânea, em especial reduzindo o número de espécies (Ferreira & Martins 2001).

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Além da manutenção de uma biodiversidade peculiar e muitas vezes exclusiva, cavernas são importantes para os ecossistemas onde estão inseridas pelo fato de funcionarem como locais de recarga da drenagem subterrânea e abrigar espécies que realizam serviços nos ecossistemas externos (e.g. morcegos que realizam polinização, dispersão de sementes, predação de pragas de lavouras etc.) (Elliott 2004).

Conservação das cavernas na Mata Atlântica Brasileira

O uso do patrimônio espeleológico brasileiro bem como as normas para sua proteção foi regulamentada pela Portaria do IBAMA N. 887 de 15/06/90 e o Decreto

Federal N0. 99.556 de 01/10/90, e está sujeito ao controle e fiscalização pelo poder público. A resolução do CONAMA (Conselho Nacional de Meio Ambiente), N0 005 de

06 de agosto de 1987, inclui os troglóbios na relação dos animais em perigo de extinção e que, como tal, devem ser preservados juntamente com seus hábitats. Desta forma, o

CONAMA resolve que seja estabelecido, em regime de urgência, através das Câmaras

Técnicas pertinentes os critérios, diretrizes e normas de uso que permitam indicar as

áreas do Patrimônio Espeleológico Nacional merecedoras de uma intervenção imediata especialmente aquelas cujo perigo de destruição é iminente.

Além disto, a distribuição temporal e espacial da diversidade subterrânea tem se

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mostrado altamente heterogênea entre cavernas e dentro de uma mesma caverna (Culver

& Sket 2000, Culver & Sket 2002, Prous et al 2004, Ferreira 2005). Tal fato vem a dificultar ainda mais o estabelecimento de critérios objetivos e que sejam aplicáveis a quaisquer cavidades. Além disso, existem variações impostas por diferenças litológicas entre cavernas (como tratado no capítulo anterior), o que dificulta ainda mais o estabelecimento de critérios de ampla aplicabilidade.

Neste contexto, a conservação de cavernas no Brasil deve ser definida segundo as premissas básicas de um planejamento de ação conservacionista. Tal planejamento sugere como passo primordial, a determinação geral da diversidade, a partir da compreensão dos padrões gerais de distribuição e abundância das espécies e suas respectivas ameaças. Somente a partir daí é possível elencar áreas biológicas representativas e temporalmente persistentes (Margules & Pressey 2000). O mapeamento da biodiversidade subterrânea tem sido uma ferramenta primordial para a conservação, manejo e monitoramento da fauna em regiões naturais ou alteradas pelo homem (Trajano 2000, Culver & Sket 2000, Sessegolo et al. 2001, Culver & Sket 2002,

Elliott 2005, Ferreira 2005).

A Mata Atlântica ocupa grandes extensões no território brasileiro e agrupa um grande número de cavernas disjuntas e de litologias variadas. Tais condições podem ter influenciado na evolução de diferentes grupos e contribuído para o surgimento de inúmeras espécies endêmicas. No entanto, este é o bioma mais ameaçado do país, e infelizmente não se conhece o real efeito de sua fragmentação sobre as comunidades subterrâneas presentes. A definição de metodologias capazes de determinar áreas prioritárias para a conservação da fauna subterrânea da Mata Atlântica tem, desta forma, caráter emergencial.

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Nesta perspectiva, o uso de metodologias que integrem aspectos do ambiente físico (e seu entorno) com aspectos biológicos como diversidade, raridade e riqueza de espécies, podem promover uma importante base para iniciar ações de conservação e manejo dos ambientes subterrâneos associados à Mata Atlântica Brasileira.

Deste modo, o presente trabalho apresenta uma retrospectiva histórica dos inventários da fauna de invertebrados já realizados em cavernas na Mata Atlântica, além de fornecer dados inéditos acerca da diversidade subterrânea associada a este bioma.

Além disso, propõe metodologia para valoração do estado de conservação das comunidades cavernícolas das cavernas na Mata Atlântica Brasileira. Sendo assim, o presente trabalho teve como obetivo responder às seguintes questões:

1. Qual o atual estado de conhecimento da fauna cavernícola na Mata Atlântica

brasileira?

2. Quais os principais tipos de alterações antrópicas em cavernas na Mata Atlântica

brasileira?

3. Como a riqueza de invertebrados, endemismos e alterações antrópicas podem ser

utilizados para determinar a relevância biológica e vulnerabilidade das cavernas na

Mata Atlântica Brasileira?

4. As alterações antrópicas observadas nas cavernas estão relacionadas ao

desenvolvimento linear das mesmas?

5. A riqueza, abundância e diversidade das comunidades de invertebrados estão

relacionadas às alterações antrópicas nas cavernas?

6. Quais são as áreas e ações prioritárias para a conservação da biodiversidade da fauna

de invertebrados em cavernas na Mata Atlântica costeira?

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METODOLOGIA Área de estudo

Para realização deste estudo foram amostradas 103 cavernas em diferentes litologias inseridas nos domínios da Mata Atlântica brasileira, principalmente em regiões biogeográficas costeiras como corredores de biodiversidade da Serra do Mar, corredor Central e corredor Nordeste (Galindo & Câmara 2005). Foram amostradas cavernas nos estados brasileiros de Rio Grande do Sul (1 caverna), Santa Catarina (3 caverna), Paraná (1 caverna), São Paulo (7 cavernas), Minas Gerais (52 cavernas), Rio de Janeiro (4 cavernas), Espírito Santo (15 cavernas), Bahia (11 cavernas), Sergipe (2 cavernas), Alagoas (3 cavernas) e Ceará (4 cavernas) (veja procedimentos de coleta no capítulo I).

Procedimentos

Obtenção dos dados da literatura sobre a fauna de cavernas da Mata Atlântica

Dados históricos acerca da composição, riqueza e distribuição da fauna de invertebrados de cavernas na Mata Atlântica foram obtidos a paritr das principais publicações disponíveis (Dessen 1980, Trajano 1987, Gnaspini-Neto & Trajano 1994,

Pinto-da-Rocha 1995, Gnaspini-Neto et al 1998, Trajano 2000, Baptista & Giupponi

2002, Bichuette & Trajano 2003, Ferreira 2004, Lourenço et al 2004, Bichuette &

Trajano 2005, Gutiérrez 2005, Trajano & Bichuette 2006).

Inventário biológico nas cavernas da Mata Atlântica

(2004).

Foram priorizados microhabitats como troncos, depósitos de guano, espaços sob rochas e locais úmidos. Nas coleções de água, corrente ou parada, os organismos foram

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coletados com auxílio de pinças e redes de mão. Espécimes não identificados em campo eram levados ao laboratório onde se procedia a identificação até o nível taxonômico possível. Cada táxon foi separado em morfo-espécies a partir da definição de tipos morfológicos (morfótipos) e posteriormente reagrupados de acordo com as referências de campo (Oliver & Baettie 1996). Indivíduos imaturos foram considerados espécies distintas dos eventuais adultos, uma vez que era inviável, para todos os casos, a associação entre formas imaturas (especialmente larvas) e formas adultas. A abundância geral de cada morfoespécie foi obtida através da contagem dos indivíduos incluidos no croqui. Usos e alterações ambientais (impactos) nas cavernas em distintas litologias e respectivos entornos foram avaliados com base nas fichas preenchidas durante as visitas

(anexo I). Para as análises de impactos, as cavernas foram agrupadas de acordo com as quatro litologias principais observadas, a saber: carbonáticas (que englobaram aquelas inseridas em calcários, mármores, calcarenitos e conglomerados carbonáticos), magmáticas (inseridas em granitos e gnaisses), siliciclásticas (inseridas em quartzitos e arenitos) e ferruginosas (inseridas em itabiritos, hematitas e contatos entre estes minérios e as crostas ferruginosas intemperizadas - cangas).

Análise comparativa entre os dados da literatura e aqueles obtidos a partir dos inventários do presente trabalho

Para avaliar as diferenças entre os valores de riqueza obtidos por meio dos métodos de coleta empregados neste trabalho com aqueles encontrados em outros estudos (nas mesmas cavidades) foi utilizado o teste não paramétrico de Kruskal-Wallis.

As diversidades foram obtidas através do índice de Shannon (Magurran 2004).

Como a maioria das cavernas deste estudo nunca haviam sido inventariadas, tal comparação somente pôde ser realizada em oito cavernas, presentes nos estados da

Bahia (gruta da pedra suspensa, gruta milagrosa e gruta califórnia), Ceará (gruta de

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Ubajara) e São Paulo (gruta do quarto patamar, gruta do itambé, gruta olho de cabra e sítio da toca).

Determinação das relevâncias biológicas, graus de impactos e vulnerabilidade das cavernas

Para avaliar o estado de ameaças à biodiversidade em cavernas da Mata

Atlântica costeira, foi utilizado um indicador aqui denominado vulnerabilidade. A vulnerabilidade das cavernas foi medida através da sobreposição da sua relevância biológica e o peso de impactos ocorrentes. Tal sobreposição foi feita através de um

índice proposto neste trabalho. Este indicador é útil para monitorar variações na biodiversidade cavernícola ao longo do tempo (em uma mesma caverna) e mesmo entre cavernas distintas em estudos de curta e longa duração. O índice de vulnerabilidade aqui apresentado possui vantagens pelo fato de ser aplicável a diferentes escalas espaciais, ser facilmente coompreendido e representar o produto entre medidas qualitativas biológicas e alterações físicas do ecossistema cavernícola. A primeira variável do índice representa a biodiversidade da caverna e a segunda o grau de ameaça aos quais as comunidades presentes estão submetidas.

Para o cálculo da relevância biológica das cavernas foram utilizados três componentes distintos: o primeiro refere-se à riqueza total de espécies de invertebrados

(RT); o segundo refere-se à riqueza relativa (RR) das espécies (determinada pelo produto entre a riqueza total observada e a projeção linear da caverna dividida pela largura da entrada) e o terceiro refere-se à presença de populações troglomórficas (TR).

As populações troglomórficas são consideradas relevantes em função do status evolutivo , insuficiência de conhecimento, distribuição restrita e fragilidade frente a eventos casuais de alteração de seus habitats (Trajano 2000). A riqueza total é um fator relevante porque pode possibilitar processos e interações ecológicas complexas

(Ferreira 2004). A riqueza relativa categoriza o número de espécies em função da

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extensão da caverna e a extensão das entradas. Assim, esta variável busca reduzir a contribuição excessiva de comunidades para-epígeas ao considerar nesta análise a extensão da entrada. Espera-se que em cavernas com entradas extensas exista uma grande contribuição das comunidades para-epígeas em função do maior contato com o ambiente externo. A riqueza relativa foi calculada a partir da seguinte fórmula:

Onde RR = riqueza relativa; RT = riqueza total; DL = desenvolvimento linear da caverna (metros) e EE = extensão da entrada (metros).

Foram definidas quatro categorias de relevância biológica para as cavernas do presente estudo: relevância especial, alta, média e baixa.

A presença de populações de espécies troglóbias eleva a caverna à categoria de relevância biologica especial, pelo fato destas espécies apresentarem características especiais, como detalhado no capítulo I.

A maior riqueza total encontrada (107 espécies) serviu de base para a inclusão das cavernas nas categorias de riqueza alta, média e baixa. Pata tal, a maior riqueza foi dividida por três, criando categorias com intervalos de 0 a 35 espécies (baixa riqueza total); 36 a 70 espécies (média riqueza total) e 71 a 107 espécies (alta riqueza total).

A maior riqueza relativa encontrada (2,37 spp) serviu de base para a inclusão das cavernas nas categorias de riqueza relativa alta, média e baixa. Pata tal a maior riqueza relativa foi dividida por três criando categorias com intervalos de 0 a 0,8 espécies (baixa riqueza relativa); 0,9 a 1,6 espécies (média riqueza relativa) e 1,7 a 2,4 espécies (alta riqueza relativa).

Para as cavernas que não apresentaram populações de espécies troglomórficas, a relevância biológica final das comunidades de invertebrados foi considerada a partir da sobreposição das categorias definidas para a riqueza total e riqueza relativa.

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Cavernas com riqueza total alta receberam peso 6. Para aquelas cuja riqueza total foi média, foi atribuído o peso 4. Finalmente, para aquelas cuja riqueza total foi baixa, foi atribuído o peso 2.

Para as cavernas consideradas de alta riqueza relativa, foi atribuído o peso 3.

Para aquelas de riqueza relativa média foi atribuído o peso 2. Finalmente, para as cavernas consideradas de riqueza relativa baixa foi dado o peso 1.

Definiu-se que a riqueza total deveria receber o dobro de peso da riqueza relativa, tendo em vista sua importância real e direta do número absoluto de espécies enquanto parâmetro de preservação de um dado sistema. Caso fosse utilizada somente a riqueza relativa, cavernas reduzidas, mas com um número relativamente alto de espécies

(em função da sua reduzida extensão), poderiam ser preservadas em detrimento de cavernas extensas e com elevada riqueza absoluta.

A relevância biológica final para cada caverna foi conseguida através da somatória de pesos da riqueza total e riqueza relativa.

Novamente, a maior relevância biológica final (9) serviu de base para a inclusão das cavernas nas categorias de relevância alta, média e baixa. Pata tal, a relevância biológica máxima foi dividida por 3 criando categorias com intervalos de 1-3 (baixa relevância biológica final); 4-6 (média relevância biológica final) e 7-9 (alta relevância biológica final).

Riqueza total (RT) Riqueza relativa (RR) Relevância biológica (RB)

RT Peso RR Peso RBF RBT+ RBR Alta 6 Alta 3 Alta 9 Média 4 Média 2 Média 6 Baixa 2 Baixa 1 Baixa 3

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Alterações ambientais (impactos) foram definidas para cada caverna em função da presença ou ausência de modificações no ambiente interno e externo das mesmas, utizando fichas de campo e posteriormente tabuladas em Excel 2003.

Um impacto se refere ao nível em que determinada pressão poder afetar, direta ou indiretamente, a estrutura das comunidades de invertebrados presentes em cada caverna (Tercafs 1992, Willians 1993, Gillieson 1996, Wilkens et al 2000, Elliot 2004).

As alterações levantadas neste estudo foram categorizadas em relação a usos e impactos. Atividades turísticas e religiosas foram consideradas usos, sendo impactos o pisoteio, a iluminação e as construções decorrentes destas atividades.

A partir da identificação das alterações antrópicas nas cavernas procedeu-se a uma análise concernente à categorização dos impactos perceptíveis visualmente de pequena magnitude versus impactos que pudessem afetar consideravelmente a fauna

(impactos biológicos). Na categoria de impactos visuais foram consideradas aquelas alterações pontuais de baixíssima magnitude que devem afetar mais a parte física da caverna do que as comunidades biológicas (e.g. depredação de espeleotemas ou pichações em pequena escala). Estes impactos visuais trazem menores alterações à fauna de invertebrados cavernícolas quando comparados às alterações de enriquecimento ou depleção tróficas ou modificações na estrutura dos habitats na caverna (impactos biológicos).

Assim, nas definições dos impactos biológicos, foram consideradas modificações que poderiam levar à depleção, enriquecimento ou alteração nos recursos orgânicos e/ou na fauna das cavernas. Entende-se por depleção a redução de recursos tróficos ou da fauna em função das atividades antrópicas. Impactos de enriquecimento são atividades antrópicas que promovem o aumento na disponibilidade de recursos orgânicos para a fauna. Este tipo de alteração pode ser positiva se realizado de forma

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tênue (e.g. os recursos tróficos adicionais podem manter as comunidades de invertebrados de cavernas mais ricas e mais abundantes) (Ferreira 2004). Impactos do tipo alteração são aqueles que modificam espacial e temporalmente a estrutura física de habitats ou microhabitas nas cavernas. Cada um destes três tipos de impactos biológicos

(depleção, enriquecimento e alteração) foi classificado em intenso (potencialmente causador de grandes alterações sobre a fauna - peso 2) ou tênue (potencialmente causador de alterações reduzidas sobre a fauna - peso 1).

Uma segunda classificação adicionada à valoração dos impactos biológicos diz respeito à permanência dos mesmos. A permanência refere-se ao intervalo de tempo de persistência do impacto sobre as comunidades da caverna. Desta forma, os impactos considerados de curta duração receberam peso 1 e os contínuos receberam peso 3.

Impactos antrópicos tênues de curta duração e baixa freqüência podem permitir uma recuperação rápida da fauna depois de cessada a intervenção antrópica.

A terceira classificação de impactos biológicos refere-se à abrangência do impacto na caverna. Impactos pontuais ou restritos à entrada devem receber peso 1, enquanto aqueles que acorrem em uma grande extensão da caverna devem receber peso

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Exemplo da classificação e pontuação (peso) de impactos biológicos em cavernas da Mata Atlântica utilizados neste estudo.

Alterações Tipo Grau Permanência Abrangência Poluição de drenagem c Intenso (2) Continua (3) Ampla (2) Esgoto doméstico b+c Intenso (2+2) Continua (3) Ampla (2) Pequenas detonações c Tênue (1) Curta (1) Pontual (1) Pisoteamento c Intenso (2) Continua (3) Ampla (2) Construções c Intenso (2) Curta (1) Pontual (1) Lixo inorgânico c Intenso (2) Continua (3) Ampla (2) Exploração de drenagem a Intenso (2) Continua (3) Pontual (1) Coleta de água em espeleotemas a Tênue (1) Curta (1) Pontual (1) Iluminação artificial b Intenso (2 ) Continua (3) Ampla (2) Desmatamento a Tênue (1) Curta (1) Ampla (2) Formigas no guano a+ c Intenso (2+ 2) Curta (1) Pontual (1) Desabamento interno c Tênue (1) Curta (1) Pontual (1) Destruição de condutos c Intenso (2) Curta (1) Pontual (1) Assoreamento c Intenso (2) Continua (3) Pontual (1) Vibrações c Intenso (2) Continua (3) Ampla (2) Escavação da entrada c Intenso (2) Continua (3) Pontual (1) Estradas no entorno c Tênue (1) Continua (3) Pontual (1) Mineração no entorno a + c Intenso (2+ 2) Continua (3) Ampla (2) Matança de morcegos a + c Intenso (2+ 2) Curta (1) Pontual (1)

Obs: Impacto intenso (peso 2), tênue (peso 1)+ permanência curta (peso 1), permanência contínua (peso 3) + abrangência pontual (peso 1), abrangência ampla (peso 2)

A ordenação das cavernas quanto ao peso de impactos foi feita apartir da soma dos pontos obtidos por cada caverna em função da gama de alterações observadas

(quantidade, grau, permanência e abrangência).

A maior somatória de impactos serviu de base para a separação das cavernas quanto ao peso de impactos. Desta forma, o grau de impacto foi definido como extremo, alto, médio e baixo. Neste caso, a partir do maior valor de impactos observado neste estudo (40 pontos), foram criadas 4 classes de valores com intervalos de 1-5 pontos

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(baixo grau de impactos); 6-10 pontos (médio grau de impactos) e 10-20 pontos (alto grau de impactos), acima de 20 pontos (grau extremo de impacto).

O desmatamento no entorno das cavernas (resolução CONAMA 347 de 2004 que define a área de entorno com raio de 250 metros) foi considerado um impacto de depleção tênue de recursos ou da fauna (peso 1). Tal consideração foi feita pelo fato do desmatamento representar um impacto externo. Atualmente é impossível avaliar os efeitos reais desta intervenção sobre as comunidades cavernícolas, uma vez que não existem estudos detalhados sobre esta temática em cavernas tropicais. Sendo assim, optou-se por considerar esta intervenção como de impacto tênue, até que se conheçam efetivamente os seus efeitos sobre comunidades subterrâneas mais isoladas presentes em regiões profundas de cavernas. No entanto, é perceptível o risco deste tipo de alteração sobre comunidades cavernícolas. Como o alimento vem de fora da caverna, o desmatamento pode vir a intensificar o quadro de oligotrofia das cavernas, o que pode alterar significativamente a estrutura e composição das comunidades presentes. Além disso, a modificação da vegetação no entorno das entradas de cavernas pode degradar o habitat de espécies para-epigeas (Richter et al 1993; Prous et al 2004).

No presente estudo, formigas foram consideradas agentes impactantes somente quando se encontravam associadas a depósitos de guano, claramente predando outros organismos ou explotando intensamente o recurso.

O grau de vulnerabilidade das comunidades de invertebrados de cavernas foi considerado a partir da associação das relevâncias biológicas finais com os pesos de impactos presentes em cada caverna. Neste caso, foram definidos pesos para as categorias de impactos: extremo (4), alto (peso 3), médio (peso 2) e baixo (peso 1) e para as categorias de relevância biológica final: especial (4), alta (peso 3), média (peso

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2) e baixa (peso 1). A vulnerabilidade de cada caverna foi obtida através da somatória dos pesos dos impactos e da relevância biológica.

Relevância biológica final Peso Impactos Peso Especial 4 Extrema 4 Alta 3 Alto 3 Média 2 Médio 2 Baixa 1 Baixo 1

A vulnerabilidade das comunidades foi categorizada em extrema, alta, média e baixa. Utilizando o mesmo procedimento descrito anteriormente, foram criadas 4 classes de valores de vulnerabilidade baseadas no maior valor encontrado

(correspondente a 8). Tais classes compreenderam os intervalos de 1-2 (baixa vulnerabilidade); 3-4 (média vulnerabilidade) e 5-6 (alta vulnerabilidade) e 7- 8

(extrema vulnerabilidade).

Análises de regressão linear

A análise de regressão linear foi utilizada para detectar possíveis relações entre as abundâncias relativas, riquezas relativas e diversidades relativas com o peso das alterações antrópicas (Zar 1984). A regressão foi utilizada também para observar as eventuais relações ocorrentes entre alterações antrópicas, desenvolvimento linear e extensão das entradas (Zar 1984).

Definição de ações prioritárias para a conservação das cavernas da Mata Atlântica

A partir do levantamento e análise dos dados publicados anteriormente a este estudo, somado às informações obtidas neste trabalho, foram sugeridas áreas e cavernas que necessitam de ações emergenciais de conservação e manejo. Para a sugestão das

áreas foram levados em consideração a presença de organismos troglomórficos, ocorrência de processos especias (bat cave), alto grau de relevância biológica,

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insuficiência de conhecimento e grau extremo de impactos. Para tal, foram sobrepostas informações espeleológicas e biológicas publicadas por entidades espeleológicas e pesquisadores (Dessen 1980, Trajano 1987, Gnaspini-Neto & Trajano 1994, Pinto-da-

Rocha 1995, Gnaspini-Neto, et al 1998, Trajano 2000, Auler et al 2001, Baptista &

Giupponi 2002, Bichuette & Trajano 2003, Ferreira 2004, Lourenço et al 2004,

Bichuette & Trajano 2005, Gutiérrez 2005, Trajano & Bichuette 2006, CECAV, 2008,

SBE 2008, REDESPELEO 2008).

Foram sugeridas ações de conservação apenas para 4 cavernas inventariadas neste estudo. Para tal, foram consideradas as categorias de cavernas com grau de vulnerabilidade extremo, alto ou médio. A realização de plano de manejo foi sugerida para as cavernas de vulnerabilidade alta ou extrema e que apresentam tradição ou potencial de uso turístico ou religioso. A criação de reserva no entorno foi sugerido para cavernas com entorno vegetado, que possuem espécies troglomórficas e sofrem algum tipo de impacto antrópico. Para as cavernas sem vegetação no entorno e com alta e média vulnerabilidade foi sugerida a recuperação da vegetação. Para as cavernas com vulnerabilidade extrema e com espécies troglomórficas potencialmente ameaçadas foi sugerida a interdição. A restauração foi sugerida para as cavernas totalmente descaracterizadas por impacto antrópicos.

RESULTADOS

Características gerais das cavernas amostradas

As cavernas apresentaram uma grande varição de extensão (7m nas cavernas intertidais até 1.120m na gruta de ubajara), altitude (0m nas cavernas intertidais até

1.710m na gruta ponte de pedra), estabilidade ambiental (-0,8 na gruta da vaca parida até 12 na gruta de ubajara) O número de entradas variou de cavernas com uma entrada até cavernas com 6 entradas (anexo II).

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Das cavernas avaliadas, 67% encontram-se fora de unidades de conservação,

12% em Parques Estaduais, 10% em Áreas de Proteção Ambiental, 4% em Parques

Municipais, 4% em Reserva Indígena e 3% em Parques Nacionais.

Exceto para cavernas ferruginosas onde predomina raízes, os recursos tróficos mais representativos foram diversos tipos de guano (morcegos, andorinhões). Nas cavernas localizadas no estado de Sergipe o guano revestia todo o piso da caverna.

Nestes, locais se concentravam incontáveis populações de baratas, grilos, ácaros, besouros, etc. Nestas cavernas se torna impossível usar a metodologia de contagem da fauna e plotagens em croqui.

Análise comparativa dos inventários da fauna de invertebrados em cavernas da Mata Atlântica

Historicamente a região espeleológica da Mata Atlânca com o maior número de cavernas biologicamente estudadas é o carste do Vale do Rio Ribeira, localizado no extremo Sul do estado de São Paulo e regiões do Nordeste do Paraná (grupo carbonático

Açungui). Ali, em mais de 15 anos de estudos sistemáticos, foram analisadas aproximadamente 110 cavernas, dentre as mais de 300 catalogadas (Trajano 1987,

Pinto-da-Rocha 194, Pinto-da-Rocha 1995, Trajano 2000, Pellegatti-Franco 2004,

Pinto-da-Rocha et al 2001, Sessegolo et al. 2001). Outras quatro cavernas presentes na província calcária do Rio Pardo (no extremo sul da Bahia) também foram avaliadas

(Trajano 2000). Estudos da distribuição da fauna de vertebrados e invertebrados foram realizados em 9 cavernas areníticas situadas no município de Altinópolis, em São Paulo

(Zeppelini Filho et. al 2003). Doze cavernas em rochas ferruginosas foram estudadas na

Mata Atlântica, sendo sete no município de Nova Lima (MG), uma no município de

Brumadinho (MG), três no município de Belo Horizonte (MG) e uma no município de

Ouro Preto (MG) (Ferreira 2005). Outras publicações relativas a coletas esporádicas da

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fauna foram realizadas em cavernas calcárias do Parque Nacional de Ubajara (Ceará) e cavernas graníticas e areníticas em São Paulo (Gnaspini-Neto & Trajano 1994).

Atualmente, existem para a Mata Atlântica costeira, informações publicadas acerca das comunidades de invertebrados de aproximadamente 187 cavernas (anexo III). O número máximo de espécies de invertebrados encontradas em cavernas corresponde a 118 espécies, coletadas no complexo de cavernas denominado Areias, no sul do estado São

Paulo durante anos de pesquisas (Pacca et al 2007). O número máximo de espécies encontradas neste trabalho corresponde a 107 espécies de invertebrados, coletadas na caverna Lapão de Santa Luzia (BA) em uma única visita (anexo II). As figuras 1 e 2 mostram as diferenças entre os valores de riqueza encontrados neste estudo em comparação a esforços amostrais empregados em outros trabalhos para um mesmo conjunto de cavernas na Mata Atlântica Brasileira.

123

Figura 1. Comparação da acurácia na riqueza da fauna de cavernas obtida utilizando metodologias e esforços amostrais distintos (dados retirados de Trajano 1987, Gnaspini- Neto & Trajano 1994, Trajano 2000 e Zeppelini-Filho et. al 2003).

50 a z e

u 40 q i R 30

10 Mean 0 ±SD Outros estudos Min-Max Neste estudo Figura 2. Diferenças na riqueza média da fauna de 8 cavernas obtida utilizando esforços amostrais distintos (dados retirados de Gnaspini-Neto & Trajano 1994, Trajano 2000 e Zeppelini Filho et. al 2003).

124

Alterações antrópicas nas cavernas da Mata Atlântica

As cavernas apresentam principalmente mata secundária (38%) e pastagens

(34%) como vegetação de entorno (fig. 3). Os principais usos e alterações antrópicas foram o desmatamento (40%), mineração no entorno (15%), lixo inorgânico (13%), pisoteamento (12%), uso turístico (10%), construções pontuais (10%), pichações

(8,5%), formigas no guano (8,5%) e uso religioso (7,5 %) (Figs. 4). Para as cavernas em rochas magmáticas o desmatamento (69%) e as construções de pequenas represas e altares (13%) foram as alterações antrópicas mais freqüentes. Nas cavernas carbonáticas os desmatamentos (48%) e o lixo (22%) foram às alterações antrópicas mais freqüentes.

Em cavernas siliciclásticas houve a predominância do uso turístico e o pisoteamento oriundo desta atividade (35% para ambos). Nas cavernas ferruginosas, os impactos predominantes foram minerações, desabamento de condutos, assoreamentos e vibrações

(29%) (figs. 5, 6 e 7).

Riqueza total das espécies troglomórficas nas cavernas da Mata Atlântica.

Foram encontradas 93 morfoespécies de invertebrados com características troglomórficas em 41 cavernas amostradas. Tais espécies distrubuíram-se pelos seguintes taxa: Araneae (20 spp.), Coleoptera (14 spp.), Collembola (9 spp.),

Zygentoma (8 spp.), Diplopoda (7 spp.), Isopoda (6 spp.), Diplura (6 spp.), Chilopoda

(6 spp.), Opiliones (5 spp.), Acari (2 spp.), Palpigradi (2 spp.), Dictyoptera (2 spp.),

Homoptera (2 spp.), Nematomorpha (2 spp.), Platyhelminthes (1sp.) e

Pseudoescorpiones (1 sp.). As cavernas locoalizadas nas proximidades de Belo

Horizonte em rochas ferruginosas foram as que apresentaram a maior riqueza de invertebrados troglomórficos por caverna amostrada (entre 1 e 15 spp/caverna) (tab. 1, cap I, fig. 7).

125

Figura 3. Vegetação predominante no entorno de 103 cavernas avaliadas na Mata

Atlântica.

Figura 4 - Impactos identificados para 103 cavernas da Mata Atlântica Brasileira.

126

Ferruginosas Siliciclásticas 35% 40% 30% s

35% a

n 25% s r a

30% e n r v 20% e

25% a v c

a 15%

20% e c d e 15% 10% d 10% % % 5% 5% 0% 0%

Carbonatos Magmáticas 60% 80%

s 50% a s 70% n a r 40% n 60% r e e v 50% v

a 30% a c 40% c e

20% e d 30% d 20% % 10% % 10% 0% 0%

Figura 5. Impactos identificados para 103 cavernas em diferentes litologias na da Mata Atlântica Brasileira

127

Figura 6. Alguns usos e alterações antrópicas em cavernas da Mata Atlântica brasileira. (a) Altar repleto de imagens na gruta do Posto em Sombrio, SC. (B) Altar religioso na gruta do Itambé, Altinópolis, SP. (C) Objetos de rituais indígenas na gruta Milagrosa, Pau Brasil, BA. (D) Teleférico de acesso à gruta de Ubajara, Ubajara, CE. (E) Depósito de materiais na gruta do Aldo Canal, Vargem alta, ES. (F) Uso de caverna como curral, Euclidelândia, RJ. (G) Eutrofização da caverna Ponte de Pedra por esgoto da cidade de Ouro Preto, MG. (H) Grafismo por picoteamento das paredes da gruta Itambé em Altinópolis, SP. (I) Panorama de mineração em área onde ocorrem cavernas ferruginosas (Itabirito, MG).

128

Relevâncias biológicas, impactos e vulnerabilidade das cavernas

Cavernas de relevância biológica especial corresponderam a 36,4 % das 98 cavernas amostradas, sendo que as demais estão divididas entre as categorias alta 3%, média 24% e baixa 36,4% (fig. 7). O grau de impactos foi considerado extremo para

6,25% das cavernas, sendo alto para 18,75%, médio para 7% e baixo para 70,8% das cavernas (fig. 8).

O grau de impactos mostrou-se relacionado de forma significativa e positiva com o desenvolvimento linear das cavernas (R=- 0,40, p<0,001). O grau de impactos mostrou-se relacionado de forma significativa e positiva com a extensão das entradas das cavernas (R=- 0,27, p<0,001). A riqueza relativa mostrou-se relacionada de forma significativa e negativa com grau de impactos nas cavernas (R =- 0,25; p<0,01). A diversidade relativa mostrou-se relacionada de forma significativa e negativa com grau de impactos nas cavernas (R =- 0,23, p<0,02). (fig. 9).

O grau de vulnerabilidade foi considerado extremo para 8,3% das cavernas, alto para 36,5%, médio para 25% e baixo para 30,2% (fig. 10).

Dentre 98 cavernas avaliadas neste estudo, 47 necessitam de planos emergenciais de conservação e manejo. A criação de resevas no entorno é emergencial para 18 destas cavernas. A formulação e execução de planos de manejo são emergenciais para 13 cavernas. A recuperação da vegetação do entorno foi considerado emergencial para 14 cavernas. Uma caverna necessita de plano de reabilitação (tab. 1).

Uma caverna necessita ser interditada, pelo fato da ameaça do turismo a espécie endêmica. É importante ressaltar que estas são ações emergenciais e não descartam outras medidas de cunho secundário (e.g. inventários biológicos, monitoramentos, etc).

129

Figura 7. Mapa de relevância biológica em 98 cavernas na Mata Atlântica.

130

Figura 8. Mapa representando o grau de impactos em 98 cavernas na Mata Atlântica.

131

50 50

40 40 s s o o t t 30 30 c c a a p p m m i 20 i 20 e e d d o o s s e

10 e 10 P P

0 0

-10 -10 -200 0 200 400 600 800 1000 1200 -10 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 Desenvolvimento linear (m) Extensão das entradas (m) 0,20 2,60 0,18 2,40 2,20 0,16 2,00

a 0,14 1,80 v a i t 0,12 v 1,60 i a t l a e 1,40 l r 0,10 e e r 1,20 d

0,08 a a

z 1,00 d e i 0,06 s u 0,80 r q e i

v 0,04 0,60 R i

D 0,02 0,40 0,20 0,00 0,00 -0,02 -0,20 -0,04 -0,40 -10 0 10 20 30 40 50 -10 0 10 20 30 40 50 Peso de impactos Peso de impactos

Figura 9. Relação positiva e significativa entre e o grau de impactos e desenvolvimento linear das cavernas, entre a extensão da entrada das cavernas e o grau de impactos e relação negativa e significativa entre a riqueza relativa de espécies e diversidade relativa com o grau de impactos nas cavernas.

132

Figura 10. Vulnerabilidade das comunidades de invertebrados em 98 cavernas na Mata Atlântica.

133

Tabela 1. Diretrizes para a conservação em cavernas na Mata Atlântica. Litotologia (LT), Carbonato (C), Magmática (Ma) Siliciclásticas (S), Ferruginosa (F), Vulnerabilidade (VL), Extrema (E), Alta (A), Média (M).

Estado Caverna Município LT VL Prioridade BA Gruta do Corrego Verde Pau Brasil C A Recuperação do entorno BA Pedra do Sino Santa luzia C A Criação de reserva no entorno BA Lapão Santa luzia C A Plano de Manejo BA California Pau Brasil C A Recuperação do entorno BA Toca dos Morcegos Pau Brasil C A Recuperação do entorno BA Milagrosa Pau Brasil C E Plano de Manejo BA Gruta da Pedra Suspensa Pau Brasil C M Criação de reserva no entorno CE Gruta de Ubajara Ubajara C E Plano de Manejo ES Gruta da Santa Bárbara Venda N. dos Imigrantes Ma A Plano de Manejo ES Gruta do Huschi Santa Tereza Ma A Criação de reserva no entorno ES Archimides Panssini Vargem alta C E Plano de Manejo ES Gruta do Rio Itaúnas Pedro Canário Ma E Plano de Manejo ES Gruta do Limoeiro Conceição de castelo C E Plano de Manejo ES Lapa da Faz do Dr Saulo Ecoporanga Ma M Recuperação do entorno ES Henrique Altoé Jaciguá Ma M Recuperação do entorno MG Gruta dos Coelhos Lima Duarte S A Plano de manejo MG Caverna Boa Vista Padre Paraíso Ma A Recuperação do entorno MG Mina do pico 08 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Mina do pico 11 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Mina do pico 09 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Mina do pico 13 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Mina do pico 07 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Serra da Moeda Sul-31 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Serra da Moeda Sul-29 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Serra da Moeda Sul-04 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Mina do pico 12 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Serra da Moeda Sul-25 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Mina do pico 04 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Mina do pico 10 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Mina do pico 02 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Mina do pico 03 Itabirito F A Criação de reserva no entorno MG Mina do pico 01 Itabirito F M Criação de reserva no entorno MG Gruta dos Sete Salões Santa Rita do Itueto S A Plano de Manejo MG Gruta das Bromélias Lima Duarte S A Plano de Manejo MG Cavernas das Casas Lima Duarte S A Plano de Manejo MG Gruta dos Palhares Sacramento S A Plano de Manejo MG Gruta da Ponte de pedra Ouro Preto S A Restauração da caverna MG Gruta do Pião Lima Duarte S E Proibir entrada de turistas MG Gruta dos Moreiras Lima Duarte S E Plano de Manejo MG Gruta da Vaca Parida Teofilo Otoni Ma M Recuperação do entorno MG Lapa do Corr. dos Vieira Padre Paraíso Ma M Recuperação do entorno MG Gruta do Rio Suaçui Santa Maria do Suaçiu Ma M Recuperação do entorno RJ Gruta da Pedra Riscada Lumiar Ma A Criação de reserva no entorno RJ Gruta das Furnas Cambuci C A Recuperação do entorno RJ Gruta dos Pirozzi Varre e Sai Ma M Recuperação do entorno SP Gruta Itambé Altinópolis S A Plano de Manejo PR Gruta da água boa Almirante Tamandaré C E Criação de reserva no entorno Obs: a tabela 2 mostra áreas selecionadas neste estudo como prioritárias para ações de conservação da fauna cavernícola na Mata Atlântica costeira.

134

A região da Chapada de Ibiapada, Norte do Ceará apresenta mais de 11 cavernas calcárias, a maioria não inventariadas. Uma caverna estudada na área apresenta espécies endêmicas (gruta de ubajara com 1.120m). Apesar de esta caverna estar situada em um Parque Nacional, sofre intenso turismo de massa e não apresenta plano específico de manejo bioespeleológico. Em Sergipe, as cavernas na Mata

Atlântica situam-se no município de Laranjeiras, próximas a Aracaju. Tais cavernas são bastante peculiares, pois possuem características euguanotróficas (guano abundante) decorrente das enormes populações de morcegos que as habitam. A grande quantidade de recursos presentes, por sua vez, determina a presença de populações descomunais de muitos invertebrados, como observado principalmente nas chamadas bat caves, aparentemente incomuns na região Neotropical. Estas cavernas infelizmente encontram- se ameaçadas por desmatamento do entorno e lixo, além de carecerem de conhecimento acerca de suas características geológicas e biológicas.

As regiões da Chapada Diamantina e Serra do Ramalho na Bahia apresentam cavernas calcárias com espécies endêmicas e insuficiência de conhecimento da fauna das cavernas.

Na região Norte de Minas Gerais, destacam-se por possuir espécies endêmicas em cavernas calcárias no Parque Nacional Cavernas do Peruaçu e arredores. Entretanto outras áreas carsticas próximas com elevado potencial espeleológico permanecem com insuficiência de conhecimento (municípios de Manga, Montalvânia, Januária etc).

A região do Sul da Bahia (municípios de Pau Brasil, Santa Luzia, Mascote e a

Ilha de Boipeba), destaca-se em função da presença de espécies endêmicas, alta relevância biológica, inúmeros impactos sofridos e alta vulnerabilidade.

As regiões Norte e Sul do Espírito Santo (municípios de Pedro Canário,

Ecoporanga, Vargem Alta, Conceição de Castelo, Cachoeiro do Itapemirim e Santa

135

Teresa) destacam-se em função da relevância biológica, endemismos e alto grau de impactos sofridos (desmatamento e mineração). Algumas regiões do Nordeste de Minas

Gerais (municípios de Novo Oriente de Minas, Teófilo Otoni e Ataléia) destacam-se por apresentarem cavernas em rochas graníticas sob ação de impactos antrópicos. Apesar dos estudos realizados neste trabalho, esta região certamente ainda mostra insuficiência de conhecimento biológico e espeleológico.

Existem três regiões no Sul de Minas Gerais (região de Ouro Preto, região de

Luminárias, Carrancas e região de Lima Duarte), que se destacam por que a maioria das cavernas estudadas apresentarem uma média importância biológica, entretanto algumas cavernas colecionam muitas espécies endêmicas (e.g. P.E. Ibitipoca). A região apresenta muitas cavernas quartzíticas e também insuficiência de conhecimento.

No Sudeste de Minas Gerais, a região do quadrilátero ferrífero localiazada em grande parte nos municípios de Itabirito, Nova Lima e Belo Horizonte, apresenta elevado grau de endemismos e inúmeras cavernas sem inventários biológicos

No Rio de Janeiro destacam-se as regiões de Lumiar, Cantagalo, Cambuci e

Itaocara, que apresentam cavernas graníticas, calcárias e em mármore. Algumas destas cavernas possuem espécies endêmicas e outras ainda não foram inventariadas. As principais ameaças na área são o desmatamento e o tusimo.

No extremo Sul do Corredor de biodiversidade da Serra do Mar (São Paulo e

Paraná) ocorrem áreas com cavernas calcárias de relevância biológica especial relatada na literatura (Pinto-da-Rocha 1995, Trajano 2000, Sessegolo et al 2006). Partes destas

áreas estão inseridas em unidades de conservação como o Parque Estadual de Intervales,

Parque Estadual Turístico do Alto Ribeira (PETAR), Parque Estadual de Jacupiranga,

Parque Estadual das Lauráceas, dentre outros. Entretanto, muitas cavernas estão fora de

UC s. Nas unidades de conservação, estudos biológicos já revelaram o alto grau de

136

endemismos e impactos do turismo nestes locais, apesar de ainda existir uma grande lacuna de conhecimento biológico uma vez que ocorrem mais de 500 nas cavernas nestas áreas. No Paraná ocorrem extensas áreas calcárias que englobam os municípios de Curitiba, Colombo, Almirante Tamandaré, Dr. Ulysses, Cerro Azul, Adrianópolis,

Bocaiúva do Sul, Campo Largo, dentre outros. Cavernas areníticas ocorrem principalmente no município de Ponta Grossa. Nos carbonatos ocorrem extensas cavernas que apresentam endemismos, alta relevância biológica e insuficiência de conhecimento.

No estado de Santa Catarina os carbonatos ocorrem principalmente nos municípios de Botuverá, Brusque e Vidal Ramos. Ali as pouquíssimas cavernas conhecidas e estudadas apresentam endemismos, alta relevância biológica e insuficiência de conhecimento e também sofrem uso turístico e impacto de mineração.

O estado do Rio Grande do Sul não apresenta cavernas calcárias conhecidas, nem mesmo informações publicadas sobre a biologia de cavernas. Estão cadastradas somente 8 cavernas, sendo 3 em granito (20m), 1 em arenito (50m) e as demais sem informações de litologias. A maior caverna do estado localiza-se no Município de

Farroupilha e possui 250 metros.

Atualmente, as áreas que apresentam maior expressividade de cavernas amostradas são as regiões do Sul do Estado da Bahia, o Espírito Santo, Nordeste de

Minas Gerais, a região do Quadrilátero Ferrífero (próximo à cidade de Belo Horizonte,

MG), quartzitos do Parque Estadual de Ibitipoca (Sul de Minas Gerais), arenitos de

Altinópolis, (São Paulo) e as regiões carbonáticas do Sul de São Paulo e o Nordeste do

Paraná (Figs 11, 12, 13, 14). Tais áreas foram consideradas expressivas a partir do universo de cavernas inventariadas na Mata Atlântica Brasileira, que são pouquíssimas quando comparadas ao total de cavernas existentes neste domínio. Desta forma, tal

137

expressividade não indica necessariamente suficiência de conhecimento. Todas estas

áreas ainda apresentam muitas cavernas sem inventários bioespeleológicos e sub-

estimativas de espécies realizadas por outros pesquisadores em função das metodologias

de coleta empregadas.

Tabela 2. Áreas prioritárias para ações de conservação da fauna cavernícola na Mata Atlântica costeira.

LOCALIDADE CRITÉRIOS DE INDICAÇÃO PRINCIPAIS AMEAÇAS RECOMENDAÇÕES PARNA de Ubajara na chapada de Turismo em massa na Inventários biológicos, Ibiapaba. Apresenta cavernas caverna Ubajara com 1.120m nas cavernas, calcárias com espécies endêmicas, e diversos microhabitats. proposição e execução insuficiência de conhecimento. de plano de manejo na gruta ubajara e ações Ubajara/CE de educação ambiental. Região com cavernas calcárias que Desmatamento e lixo Inventários biológicos, possui populações de morcegos e recuperação do entorno invertebrados compostas por e criação de unidades milhares de indivíduos (Bat caves) de conservação no Laranjeiras/SE e insuficiência de conhecimento. entorno das cavernas Apresenta cavernas calcárias com Turismo Inventários espécies endêmicas, insuficiência Mineração bioespeleológicos, de conhecimento. educação ambiental Chapada Diamantina/BA Planos de Manejo Apresenta cavernas calcárias com Desmatamento Inventários espécies endêmicas, insuficiência Agricultura bioespeleológicos, de conhecimento. Mineraçao potencial Criação de APA Serra do Ramalho/BA emergêncial Região com cavernas calcárias que Desmatamento Inventários apresentam e alta relevância Agropecuária bioespeleológicos, biológica recuperação do entorno e criação de unidades Pau Brasil/ Santa Luzia/Mascote/BA de conservação. Região com cavernas calcárias e Turismo Inventários mármore que apresenta Desmatamento bioespeleológicos, endemismos. Mineração recuperação do entorno, manejo e Castelo/Vargem Alta/Cachoeiro do criação de unidades de Itapemirim/ES conservação. Região com cavernas graníticas Desmatamento Inventários que apresentam endemismos. Agropecuária bioespeleológicos, recuperação do Santa Teresa/ES entorno. Região com cavernas graníticas Desmatamento Inventários que apresentam alta relevância Agropécuaria bioespeleológicos, biológica e endenismos. recuperação do Pedro Canário/Ecoporanga/ES entorno. Apresenta cavernas calcárias com Turismo Inventários espécies endêmicas, insuficiência Desmatamento bioespeleológicos, Itacarambi/Manga/Januària/MG de conhecimento. Agropecuária ? Novo Oriente de Minas/Teófilo Região com cavernas graníticas Desmatamento Inventários Otoni/Ataléia/MG que apresentam insuficiência de Usos antrópicos bioespeleológicos,

138

conhecimento. recuperação do entorno. Região com cavernas quartziticas Turismo Inventários que apresentam endemismos, Desmatamento bioespeleológicos, relevância biológica e Poluição recuperação do Ouro Preto/Luminárias/Carrancas/Lima insuficiência de conhecimento. entorno, manejo e Duarte (Parque Estadual de criação de unidades de Ibitipoca)/MG conservação. Região com cavernas ferruginosas Mineração Inventários que apresentam endemismos, bioespeleológicos, relevância biológica e manejo e criação de Itabirito/Nova Lima/Belo insuficiência de conhecimento unidades de Horizonte/MG conservação. Caverna arenítica com turismo de Turismo/descaracterização Recuperação trófica massa Ambiental da cavidade, educação Sacramento/MG ambiental Região com cavernas calcárias que Turismo Inventários apresentam endemismos, Desmatamento bioespeleológicos, relevância biológica e recuperação do entorno insuficiência de conhecimento. Em e criação de unidades Lumiar existe uma caverna de conservação. granítica com espécie Cambuci/Itaocara/Cantagalo/Lumiar/RJ troglomórfica (Pselaphidae). Região com cavernas calcárias que Turismo/mineração Inventários Parque Estadual Jacupiranga /Parque apresentam endemismos, alta bioespeleológicos, Estadual de Intervales/ Parque Estadual relevância biológica e ? Turístico do Alto Ribeira (PETAR)/SP insuficiência de conhecimento. Região com extensas cavernas Turismo/mineração/ocupação Inventários calcárias que apresentam antrópica bioespeleológicos Curitiba/Colombo/Almirante endemismos, alta relevância ? Tamandaré/Dr Ulysses/Cerro biológica e insuficiência de Azul/Adrianópolis/Bocaiúva do conhecimento. Cavernas areníticas Sul/Campo Largo/Ponta com insuficiência de Grossa/Castro/PR conhecimento. Região com cavernas calcárias que Turismo/mineração Inventários apresentam endemismos, alta bioespeleológicos relevância biológica e ? Botuverá/Brusque/Vidal Ramos/SC insuficiência de conhecimento.

139

Cavernas cadastradas pelo CECAV/IBAMA Cavernas inventariadas neste estudo Cavernas inventariadas por outros estudos Áreas espeleólógicas com expressividade de estudos

Figura 11. Mapa síntese das cavernas catalogadas para os domínios da Mata Atlântica Brasileira, cavernas com inventários bioespeleológicos e áreas espeleológicas com expressividade de estudos.

140

Cavernas cadastradas pelo CECAV/IBAMA Cavernas inventariadas neste estudo Cavernas inventariadas por outros estudos

Figura 12. Mapa síntese das cavernas catalogadas e cavernas com inventários bioespeleológicos na Mata Atlântica no nordeste brasileiro

141

Cavernas cadastradas pelo CECAV/IBAMA Cavernas inventariadas neste estudo Cavernas inventariadas por outros estudos

Figura 13. Mapa síntese das cavernas catalogadas e cavernas com inventários bioespeleológicos na Mata Atlântica no Sul e Sudeste Brasileiro

142

Cavernas cadastradas pelo CECAV/IBAMA Cavernas inventariadas neste estudo Cavernas inventariadas por outros estudos

Figura 14. Mapa síntese das cavernas catalogadas e cavernas com inventários bioespeleológicos na Mata Atlântica nos estados de Minas Gerais, São Paulo e Paraná.

143

DISCUSSÃO

Inventários da fauna de cavernas na Mata Atlântica

Os primeiros estudos relativos à biologia de cavernas na Mata Atlântica brasileira foram iniciados em 1907 em Iporanga (SP), com a descrição de uma espécie troglóbia de bagre cego (Pimelodella kronei) (Ribeiro 1907). Entretanto, as descrições de novas espécies da fauna de cavernas neste bioma só tiveram início em meados de

1930 (Costa-Lima & Costa-Leite 1953). Até o final de 1970 os estudos ainda eram de cunho taxonômico e restrito a poucas cavidades no Sul de São Paulo. Somente a partir da década de 80, que Eliana Dessen e seus colaboradores publicaram levantamentos da fauna de invertebrados cavernícolas na Mata Atlântica Brasileira (28 cavernas visitadas, sendo 19 na Mata Atlântica) (Dessen et al 1980). Entretanto, estudos subseqüentes de invertebrados cavernícolas na Mata Atlântica continuaram, mas quase exclusivamente restritos ao Vale do Ribeira no extremo Sul de São Paulo e Nordeste do Paraná (Pinto- da-Rocha 1995).

Trajano e Bichuette (2006), apesar de não apresentarem referências e/ou metodologia, estimam que existam informações publicadas em periódicos de mais de

1.200 táxons de animais para cavernas brasileiras. As duas autoras advertem que esta riqueza é tratada em nível de gêneros, famílias e ordens, sendo que um detalhamento a nível específico pode aumentar a biodiversidade publicada. Entretanto, a determinação de morfoéspécies por autores não especialistas, inclusão de espécies acidentais e para- epígea nas amostras, com o intuito de detectar padrões de riqueza da fauna são ferramentas não aceitáveis e que ajudam a superestimar o real número de espécies da fauna cavernícola (Trajano & Bichuette 2006).

Entretanto, as informações sobre a riqueza e ocorrência de invertebrados em todo o mundo são escassas, principalmente para regiões tropicais e ambientes de

144

cavernas. Além disto, a quantidade de taxonomistas especializados em invertebrados de cavernas é ainda menor. Desta forma, a utilização de morfoespécies surge como uma alternativa rápida e segura na avaliação de padrões de biodiversidade, planos de monitoramento e conservação (Oliver & Beattie 1996). O uso de parataxonomistas treinados é altamente viável no conhecimento da biodiversidade com finalidade de monitorar e conservar ecossistemas (Kremen et al. 1993).

Compreende-se a importância de um refinamento taxonômico quando se pretende registrar, com confiabilidade, as espécies presentes em uma dada área. No entanto, no caso das cavernas brasileiras, a única opção atual, pelo menos para muitos grupos de invertebrados, é trabalhar com a determinação de morfo-espécies, tendo em vista a inexistência de especialistas para certos taxa, tanto no Brasil como no exterior.

Trajano e Bichuette (2006), embora critiquem a utilização de morfo-espécies em inventários gerais de fauna subterrânea, recorrem a esta prática (Bichuette & Santos

1998, Gnaspini-Neto & Trajano 1994, Trajano 1987, Trajano & Gnaspini-Neto 1991).

A inclusão das espécies acidentais em inventários de fauna de cavernas realmente deve ser evitada, uma vez que tais espécies não fazem parte da composição da comunidade residente das cavernas (Trajano & Bichuette, 2006). No entanto, tais espécies devem ser incluídas como componente trófico do sistema.

Pelo fato de não apresentarem pré-adaptações ao ambiente de cavernas, organismos acidentais acabam morrendo e servindo de alimento para outras espécies.

Cabe mencionar, entretanto, a dificuldade de se definir, muitas vezes, uma espécie enquanto acidental em função do grande desconhecimento das morfologias, comportamentos e fisiologias pré-adaptativas as condições ambientais de cavernas.

A dificuldade para a inclusão de uma espécie na categoria de acidental é maior ainda quando se considera as espécies para-epígeas como componentes do ambiente

145

cavernícolas. Não podemos definir um acidental pela baixa abundância e/ou distribuição restrita. Além disso, as características pré-adaptativas podem ser fisiológicas ou comportamentais, não sendo possíveis de se detectar em uma única coleta. Desta forma, o mais seguro é considerar todo o elenco de espécies em inventários, principalmente naqueles pontuais.

No entanto, a não aprovação da inclusão de comunidades de regiões de entrada de cavernas (comunidades para-epígeas) nos inventários de fauna cavernícola por

Trajano e Bichuette (2006) é o mesmo que assumir que não se deve incorporar também os trogloxenos que buscam as cavernas como abrigos. As comunidades para-epígeas são compostas por organismos pré-adaptados ao ambiente de cavernas, e que provavelmente ocupam tais locais da caverna pelo fato de necessitarem de condições especiais de estabilidade ambiental e abundância de recursos alimentares. Cavernas são ambientes altamente restritivos para as muitas espécies de invertebrados em função da ausência permanente de luz, e baixa disponibilidade de recursos alimentares (Culver 1982).

Entretanto, as zonas de entradas, apesar de estarem sujeitas a variações climáticas do ambiente externo, são mais estáveis que ambientes epígeos expostos a insolação direta.

A incidência de luz de forma direta, e até mesmo refletida, permite a presença de organismos fotossintetizantes nas entradas das cavernas (Pentecost & Zhaohui 2001). A maior concentração de matéria orgânica transportada por vento ou enxurrada (folhas, troncos etc.) somada aos organismos fotossintetizantes, faz das entradas áreas com maior quantidade de recursos alimentares quando comparadas a regiões mais interiores.

Estas características fazem das entradas regiões de transição entre o ambiente epígeo e hipógeo, podendo ser caracterizadas como ecótones (Prous et al. 2004, Culver& White

2004), onde se pode encontrar tanto elementos dos ambientes adjacentes quanto elementos exclusivos. As comunidades presentes nas entradas de cavernas são o

146

principal componente dos ecótones entre os ambientes epígeos e hipógeos. Além disso, o contato entre os organismos provenientes destes dois ambientes ocorre nas zonas de entrada. Nestas áreas existe um vasto elenco de variáveis físicas e biológicas que funcionam como um filtro de permeabilidade seletiva, que atuam sobre diferentes organismos, permitindo ou não a colonização e fixação de populações nos ambientes subterrâneos. Assim, para uma boa compreenção da estrutura e funcionamento das zonas profundas das cavernas, é primordial a compreensão da estrutura e dinâmica das comunidades associadas às entradas das cavernas (Prous 2005).

O maior número de espécies obtido no presente trabalho em comparação a outros estudos para uma mesma caverna, não reflete super-estimativas, mas sim uma baixa acurácia nas estimativas históricas da biodiversidade cavernícola brasileira

(Dessen et al, 1980, Trajano 1987, Gnaspini-Neto & Trajano 1994, Trajano 2000 e

Zeppelini Filho et. al 2003). A baixa acurácia deve-se ao uso de metodologias inadequadas para obter dados confiáveis acerca da biodiversidade de invertebrados de cavernas, desconsideração da fauna de entrada de cavernas (para-epígea), e o uso de dados oriundos de coletas pouco efetivas que comprometem seriamente o estudo da biodiversidade e as ações de conservação da fauna de cavernas no Brasil.

Inventários e mapeamentos geográficos da biodiversidade cavernícola são importantes ferramentas para entender e conservar a fauna frente a ameaças antrópicas

(Culver et al 2004). Segundo Ferreira (2005), para a maioria dos inventários feitos em cavernas brasileiras, existe um quadro de sub-estimativa das comunidades presentes em função do baixo esforço amostral desempenhado ou de métodos inadequados de coleta

(e.g. armadilhas de queda). Por ser a atmosfera de cavernas um ambiente de elevada umidade, acreditava-se que os invertebrados não necessitavam selecionar microhabitats para se protegerem da dessecação. Entretanto, as micro-condições e a distribuição de

147

recursos na caverna podem ser altamente heterogêneas. Assim, metodologias de coleta devem ser detalhadas e priorizar microhabitats como troncos, depósitos de guano, espaços sob rochas e locais úmidos. A ineficiência das metodologias se deve principalmente ao fato da não vistoria cuidadosa destes microhabitas e recursos orgânicos nas cavernas. Muitos artrópodes de reduzido tamanho utilizam-se de ambientes que apresentam microhabitas distintos da atmosfera cavernícola tanto em condições quanto recursos. Neste estudo a coleta manual em microhabitats se mostrou extremamente eficiente para inventariar a biodiversidade, exceto para cavernas eutrofizadas por grandes acúmulos de guano de morcegos.

Para corroborar tal fato, um estudo pontual realizado por Ferreira (2005) em 13 cavernas ferruginosas, utilizando somente coleta manual, obteve 334 espécies de invertebrados, ou seja, 93% do número de espécies observadas em aproximadamente

110 cavernas durante 15 anos de estudos no sul do estado de São Paulo (Pinto-da-Rocha

1995, Trajano 2000).

Inventários geralmente são caros, mas podem facilmente perder o seu valor para a conservação quando adquiridos casualmente sem procedimentos efetivos para estimativas da fauna (Samways 2005). Amostragens incompletas podem levar à interpretações errôneas acerca dos padrões existentes na estrutura das comunidades e raridade de espécies. Como conseqüência de amostragens incompletas, nem todas as espécies serão representadas, permitindo uma sub-estimativa da riqueza, o que pode levar a decisões equivocadas ou pouco convincentes em planos de conservação e manejo (Samways 2005). A riqueza de espécies tem sido sub-estimada em muitas cavernas no mundo, baseado na extrapolação de um pequeno número de amostragens em função do fácil acesso às cavidades e seus microhabitas (Schneider & Culver 2004).

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Alterações antrópicas nas cavernas da Mata Altântica

Ambientes cársticos são extremamente vulneráveis à degradação e poluição, sendo que as atividades humanas nestes locais podem gerar impactos nos ecossistemas de superfície e nos ecossistemas subterrâneos (Van-Beynen & Townsend, 2005, Calo &

Parise 2006).

Os índices de impactos e vulnerabilidade aplicados para as cavernas da Mata

Atlântica mostram que mais de 27% das cavernas amostradas encontram-se sob forte ação de impactos e mais de 70% estão vulneráveis em função da exposição da biodiversidade ao stress das alterações antrópicas. Alguns componentes do ambiente cárstico estão sob forte pressão antrópica (vegetação no entorno, impactos de mineração, lixo, solo compactado por uso turístico, religioso e construções, depleção de guano por formigas, etc). Percebe-se, desta forma, que as alterações geradas historicamente na Mata Atlântica estão incidindo de forma direta ou indireta sobre grande parte dos ecossistemas subterrâneos associados.

Apesar de inúmeras alterações antrópicas terem sido observadas nas cavernas da

Mata Atlântica, existe grande dificuldade em avaliar os efeitos destes impactos sobre a fauna. A maneira efetiva de se detectar a existência de alterações na fauna seria o prévio conhecimento das comunidades associadas a estas cavernas antes do estabelecimento das alterações. Entretanto, na ausência desta possibilidade, comparações podem ser feitas com comunidades presentes em cavernas próximas e não alteradas antropicamente. Enfatiza-se, no entanto, que tais análises podem não refletir a natureza ou magnitude das alterações, já que, mesmo em cavernas próximas e preservadas, as comunidades podem mostrar significativas diferenças em função das condições ambientais e tróficas.

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As diferenças encontradas nas alterações antrópicas observadas nas cavernas podem dever-se às variações nas atividades econômicas predominantes no entorno de cada caverna. A ampla área geográfica amostrada associada às características inerentes

à cada caverna (como o desenvolvimento linear e a extensão das entradas) podem levar determinadas cavernas a colecionarem um maior número de impactos (principalmente aquelas próximas a grandes centros e com características que permitam o turismo de massa).

A relação de aumento do grau de impactos com o aumento do tamanho das cavernas e de suas entradas pode dever-se ao fato de que grandes cavernas (com grandes entradas) favorecem o uso turístico ou religioso pela beleza cênica que proporcionam e pelo espaço disponibilizado aos visitantes nestas áreas. Além disso, as grandes entradas, em geral, favorecerem o acesso dos visitantes à própria caverna.

A relação entre o grau de impactos e a extensão das cavernas e suas entradas pode eventualmente atuar reduzindo a diversidade cavernícola na Mata Atlântica.

Entradas de cavernas naturalmente sofrem mais variações diárias e anuais de temperatura, umidade e disponibilidade de recursos alimentares do que ambientes afóticos de cavernas. A incidência de luz de forma direta e até mesmo refletida permite a presença de organismos fotossintetizantes nas entradas das cavernas. Desta forma, existe nas entradas de cavernas uma maior concentração de matéria orgânica importada do entorno epígeo (folhas, troncos etc.). Estas características fazem das entradas ambientes com maior disponibilidade de microhabitats, recursos alimentares e até mesmo riqueza de invertebrados quando comparadas ao ambiente cavernícola afótico.

Assim, impactos concentrados nas entradas de cavernas (e.g. turismo) podem levar a alterações físicas (compactação, erosão, recursos tróficos não convencionais ) e biológicas (alteração na composição e abundância das espécies) (Gillieson 1996).

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Tal fato pode ser visualizado nas relações de redução da riqueza e diversidade com o aumento do grau de impatos. Esta relação negativa revela a influência das alterações antrópicas sobre as comunidades cavernícolas da Mata Atlântica. Segundo

Ferreia e Horta (2001), distúrbios naturais decorrentes da evolução natural das cavernas

(desabamentos, aberturas de grandes entradas e enchetes) e distúrbios antrópicos

(turismo, desmatamento, presença de animais domésticos) podem causar mudanças na composição e estrutura das comunidades de invertebrados em cavernas. Entretanto, impactos antrópicos são mais freqüentes e podem afetar de forma irreversível a estrutura das comunidades (Ferreira & Horta 2001). Atividades humanas de efeito indireto sobre as cavernas (desmatamento ou a poluição de rios), ou de efeito direto (minerações de calcário ou exploração turística) podem causar sérios danos à sua fauna, em especial reduzindo o número de espécies (Ferreira & Martins 2001).

Apesar de se obsevar uma predominância de vegetação de mata no entorno das cavernas, estas eram secundárias e representavam pequenas extensões. Além disso, 60% das cavernas com mata no entorno estão inseridas em unidades de conservação. As demais cavernas com mata no entorno possuem nascentes ou estão em locais acidentados e imprópios para a agropecuária.

A grande quantidade de áreas desmatadas para a implantação de pastagens e monoculturas no entorno de cavernas graníticas e calcárias pode dever-se à tradição agropastoril, presente, já há algumas décadas, em extensas áreas no corredor central (sul da Bahia, nordeste de Minas Gerais, Espírito Santo e Rio de janeiro). Tal região foi intensamente estudada no presente trabalho, o que resultou em um maior número de cavernas nestas litologias. A manutenção da vegetação natural no entorno destas cavernas é importante uma vez que esta retém, através das suas raízes, o transporte de sedimento fino para o interior das cavernas durante chuvas fortes (Hardwick & Gunn

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1993, Williams 1993 Bárány-Kevei 2003). Além disso, a vegetação do entorno é um importante produtor de recursos alimentares para troglóxenos (flores e frutos) e de serrapilheira que se acumula no solo sendo transportada para o interior das cavernas pelo vento ou pela a água, garantindo o aporte de energia para as cavernas (Souza-Silva

2003). A vegetação no entorno das entradas pode promover a diminuição na incidência direta de luz, diminuir a temperatura, manter a umidade, o sombreamento e disponibilizar microhabitats para as comunidades para-epígeas, possibilitando um maior número de espécies nestes ambientes em relação àqueles rodeados por pastagens no entorno (Prous et al 2004).

Para as cavernas ferruginosas, a localização no quadrilátero ferrífero, importante

área de mineração em Minas Gerais, justifica a predominância de impactos oriundos desta atividade. Alterações por atividades de mineração foram registradas na gruta calcária do Tião Lima no município de Poté, MG. Embora poucas cavernas, dentre as inventariadas neste estudo, tenham sofrido com atividades de mineração, não se deve desconsiderar tal impacto, pois esta atividade é especialmente danosa em várias áreas cársticas e pseudocársticas do país. Nestas áreas, muitas vezes, a maioria das cavernas estão em risco real ou potencial da ação de mineradoras, especialmente por que estas

áreas apresentam grande vocação litológica para estas atividades (Trajano 2000,

Cleyton-Lino 2001, Ferreira 2004, Auler & Piló 2005, Sessegolo 2001). Deste modo, a baixa representatividade do impacto de mineração nesta amostra provavelmente é decorrente do fato de muitas cavernas não serem carbonáticas ou ferruginosas, além do fato de muitas delas estarem inseridas em algum tipo de unidade de conservação.

Como exemplo do anteriormente citado, Ferreira (2004) ao estudar a fauna de invertebrados em cavernas carbonáticas da região Centro-Oeste de Minas Gerais observou que mais de 60% das cavernas estavam sobre os impactos de mineração.

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Por outro lado, as cavernas em rochas siliciclásticas amostradas localizam-se preferencialmente em importantes pontos turísticos, fato que acarretou na predominância desta modalidade de uso nesta litologia (Parques Estaduais e

Municipais). Além disso, em decorrência da demanda turística, muitas destas cavernas apresentaram o entorno vegetado, provavelmente pelo fato da vegetação representar um importante atributo cênico.

A visitação humana ocasional em cavernas traz muitas vezes riscos para fauna, uma vez que a maior parte das espécies compreende invertebrados de pequeno porte que geralmente ocorrem associados a recursos orgânicos. Desta forma, estes invertebrados se tornam altamente susceptíveis ao pisoteio. Existe, também, a possibilidade dos visitantes matarem ou afugentarem espécies de morcegos, importantes para a dinâmica trófica das cavernas (Thomas 1995). O uso turístico freqüente pode trazer impactos ainda mais graves, como compactação do solo, aquecimento da atmosfera cavernícola, alteração no fluxo de ar com conseqüente redução da umidade, aumento da emissão de dióxido de carbono (o que pode comprometer a precipitação de minerais e crescimento de espeleotemas), criação de um fotoperíodo, favorecendo o crescimento de plantas, dentre outros. Todas estas alterações oriundas do uso antrópico alteram microhabitats para invertebrados no interior das cavernas, modificando a hidrologia e o fluxo de recursos alimentares. Além disso, tais alterações podem levar à introdução de espécies exóticas em cavernas (Elliott 2000). Muitas destas espécies, em especial de certas formigas, passam a utilizar recursos alimentares trazidos pelos turistas (Gillieson 1996,

Picker & Samways 1996, Ferreira 2005).

Embora a presença de formigas possa ser freqüente em cavernas, algumas espécies podem ser consideradas exóticas ao ambiente de cavernas (Elliot 1988).

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Neste estudo, merece menção a intensa predação de larvas de Tineidae

(Lepidoptera) e sementes por formigas em guano de morcegos frugívoros na gruta

Califórnia (Bahia). Tal ataque às larvas de lepidópteros e o consumo excessivo do guano certamente não deve ser considerado convencional, o que gera certa preocupação com relação à presença de formigas nos recursos tróficos das cavernas.

A implantação de pastagens ou outras monoculturas após o desmatamento do entorno de cavernas podem provavelmente provocar impactos na fauna. Monoculturas mecanizadas podem provocar instabilidade no solo favorecendo erosão e transporte de sedimentos para ambientes terrestres e aquáticos subterrâneos (Gams et al 1993, Gunn et al. 2000). Junto aos sedimentos pode ocorrer também a veiculação de fertilizantes (N,

P, K) que se depositam em ambientes terrestres e aquáticos alterando a qualidade da

água, promovendo eutrofização e conseqüentemente afetando a estrutura das comunidades e a dinâmica trófica de ambientes subterrâneos (Simon & Buikema 1997,

Gunn et al. 2000, Neil et al 2004).

A presença do lixo, aparentemente depositado em função de visitação e ou construções, pode ser benéfica ou maléfica à fauna. Lixo e construções são elementos estranhos ao ambiente e aos organismos que vivem nas cavernas. Pequenos pedaços de madeira não são prejudiciais à fauna, pois podem ser utilizados como alimento.

Entretanto, o lixo inorgânico, como restos de ferro e cimento, garrafas com óleo, pneus, sacolas plásticas e lixo doméstico, além de afetar a beleza cênica das cavernas também pode conter elementos tóxicos e contaminantes da água, sendo altamente prejudiciais à fauna das cavernas (Gunn et al. 2000, Oliveira & Timo 2005).

Outros impactos foram pouco freqüentes, embora possam potencialmente provocar fortes alterações nas cavernas. Como exemplo pode-se citar a compactação do solo que ocorre em função do pisoteamento intenso de visitantes de cavernas,

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principalmente aquelas turísticas; a construção de pequenas barragens nas drenagens subterrâneas para contenção e exploração da água; construção de altares, bancos e iluminação artificial em cavernas com uso religioso, e até mesmo o uso de explosivos no interior da gruta do Limoeiro (ES), com o intuito de derrubar uma parede da caverna e facilitar o trânsito de turistas. Nesta mesma gruta existe fiação elétrica exposta com riscos de acidentes para os visitantes. Outra atividade observada consiste na queima de pneus no interior de cavernas, usada para afugentar e matar morcegos. Neste caso, segundo relatos locais, o número de morcegos na caverna afetada diminuiu drasticamente. A poluição da drenagem foi constatada na a gruta Ponte de Pedra (Ouro

Preto, MG), que recebe esgoto doméstico e lixo de parte da cidade. A coleta de água que goteja de espeleotemas, com a finalidade religiosa (água benta) foi constatada somente na Lapa do Sino em Santa Luzia, BA. Muitos destes impactos podem causar alterações ou reduções de microhabitats, erosão e modificações no regime hidrológico dentro das cavernas (Gunn et al. 2000). Uso e alterações como pequenos altares, pichações discretas, coleta de água em espeleotemas, dentre outras, são impactos pouco significativos, pois quase não modificam o ambiente de cavernas uma vez que são pontuais e pouco frequentes. Entretanto, outras alterações modificam completamente a condição supostamente original do ambiente de cavernas (e.g. o esgoto dentro da gruta

Ponte de Pedra, que fez com que a comunidade fosse completamente substituída ver dendrograma de similaridade com as demais cavernas no capítulo 1). Existem algumas atividades humanas nas cavernas que podem levar à criação de novas condições permanentes (construções, represamento, eutrofização, etc), às quais as comunidades devem se adequar por meio de mudanças na estrutura e composição de espécies. Tais alterações podem facilitar a colonização e permanência de novas comunidades nas cavernas (Ferreira 2004).

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Os impactos identificados preliminarmente nas cavernas da Mata Atlântica demonstram que as alterações antrópicas decorrentes dos diferentes usos e ocupações do solo estão resultando em mudanças negativas para a fauna das cavernas, em escala local e regional. A presença de atividades turísticas, agropecuárias e minerarias, além da proximidade de centros urbanos parecem ser os principais geradores de impactos nas cavernas avaliadas. Assim, é evidente e urgente a necessidade da elaboração de planos de reabilitação e conservação destes ambientes, com a finalidade de manter sua integridade e sustentabilidade.

A vulnerabilidade das cavernas na Mata Atlântica

Sistemas cársticos, como outros ambientes ao longo do mundo, têm experimentado impactos em função do aumento da população humana em seus arredores. Estas pressões têm gerado a necessidade de avaliar e monitorar a extensão destes impactos (Hamilton-Smith 2006). O desenvolvimento de índices de valoração como o apresentado neste trabalho vem a atender em parte esta necessidade. Apesar de usar medidas qualitativas, o índice de vulnerabilidade proposto procura avaliar componentes bióticos e abióticos de sistemas cársticos e pseudocársticos. Além disso, o

índice pode ser usado para valorar cavernas em quaisquer litologias e novos componentes do ambiente podem ser adicionados à análise, promovendo o seu refinamento. A construção e uso do índice proposto representam a utilização pioneira de uma ferramenta capaz de medir, de forma holística e rápida, os distúrbios em cavernas da Mata Atlântica Brasileira. Salienta-se, no entanto, que a avaliação efetiva dos distúrbios em cavernas resultará da combinação de indicadores qualitativos e quantitativos dos componentes epígeos e hipógeos dos relevos cársticos, que geralmente exigem estudos de longa duração.

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A alta vulnerabilidade encontrada para a maioria das cavernas já era esperada.

Uma vez que estes ambientes caracterizam-se por possuir uma elevada estabilidade, acabam tornando-se altamente susceptíveis a impactos, já que esta condição de estabilidade muitas vezes pode ser facilmente alterada (Ferreira & Horta 2001,

Hamilton-Smith 2006, Beynen & Tonwsend 2005, Beynen et al 2007). Por este fato, quaisquer impactos diretos ou indiretos nas cavernas podem causar sérios danos à fauna e à integridade física destes ambientes (Ferreira & Martins 2001).

Cavernas, durante a sua evolução geológica, passam por alterações naturais oriundas da sua gênese (dissolução da rocha, inundações, abatimentos de blocos no teto com abertura de entradas verticais e entrada de luz), que modificam as condições vigentes em determinados períodos desta evolução. Estas alterações naturais, quando intensas, podem provocar modificações nas comunidades subterrâneas. O tempo decorrido entre estes impactos (em geral extremamente elevado), permite uma re- adequação das comunidades às novas condições estabelecidas após o impacto (Ferreira

& Horta 2001, Calo & Parise 2006). Entretanto, impactos antrópicos são alterações intensas e persistentes no ambiente de cavernas, além de ocorrerem com uma freqüência muitas vezes elevada. A intensidade e o tempo de permanência destes impactos podem afetar organismos de baixa plasticidade adaptativa resultando em extinções locais em função da não re-adequação de muitas populações à nova condição estabelecida após o impacto. Em geral, impactos que produzem alterações rápidas, mas intensas, podem causar distúrbios mais sérios, inclusive levando à extinção de algumas espécies. A intensidade do impacto tem, portanto, maior influência sobre a vulnerabilidade e a capacidade de reestruturação de comunidades cavernícolas do que o tempo decorrido desde a ocorrência desse impacto (Ferreira & Horta, 2001).

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Conservação das cavernas na Mata Atlântica Brasileira

Os primeiros pesquisadores a discutir os impactos e a conservação de cavernas no Brasil relatam a ocorrência desordenada de ações antrópicas em regiões carbonáticas brasileiras associadas a ambientes com alta densidade populacional e forte pressão de mineração, desmatamento e turismo, como no estado do Paraná e sul de São Paulo

(Lino & Allievi 1980, Trajano 2000, Sessegolo et al 2006, Trajano e Bichuette 2006).

Segundo Trajano (2000) ecossistemas subterrâneos apresentam problemas especiais para a sua conservação devido a sua intrínseca fragilidade ambiental (estabilidade térmica, elevada umidade e escassez de alimentos para a fauna) além das formas ecológicas, comportamentais e evolutivas distintas que ocorrem nas comunidades cavernícolas (trogloxenos, troglófilos e troglóbios).

As medidas de conservação freqüentemente sugeridas pelos autores acima são a interdição de visitação a cavernas com espécies ameaçadas, criação de unidades de conservação baseadas na ocorrência de espécies endêmicas e na biodiversidade subterrânea, melhoria da legislação e ações de educação ambiental. Entretanto, todos estes autores avaliam somente cavernas calcárias, sendo que outras litologias como o granito, o quartzito e o minério de ferro não foram tratadas. Além disso, nenhum destes autores considera o quadro de amplo desconhecimento sobre a efetiva biodiversidade, o stress de impactos e o status de conservação das cavernas da Mata Atlântica brasileira.

Outro fator não sugerido é a necessidade de planos de manejo para cavernas atualmente impactadas.

A situação de desconhecimento é bem evidente, principalmente ao se constatar que aproximadamente 290 cavernas já foram visitadas na Mata Atlântica para inventários biológicos em um universo de mais de 1650 (menos de 18%). Além disso, as 1650 cavernas conhecidas certamente representa uma subestimativa. O número real

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de cavernas presentes na Mata Atlântica é bem maior, uma vez que as estimativas são baseadas principalmente em áreas com cavernas calcárias, desconsiderando outras litologias que possuem cavernas (canga ferruginosa, quartzitos, granitos, etc). Somente neste estudo são apresentadas 38 cavernas, de fácil acesso, que não se encontram cadastradas ou sequer foram catalogadas por espeleólogos. A maioria destes registros novos de cavernas ocorreu em rochas graníticas e ferruginosas. Desta forma, cavernas presentes na Mata Atlântica que foram inventariadas, correspondem a muito menos que

18% do potencial espeleológico do bioma. Além disso, a total falta de padronização dos diferentes inventários agrava ainda mais o quadro de desconhecimento da biodiversidade subterrânea deste bioma.

Deste modo, áreas consideradas expressivas a partir do universo de cavernas inventariadas não indicam necessariamente suficiência de conhecimento. Todas estas

áreas ainda apresentam muitas cavernas sem inventários bioespeleológicos e subestimativas da riqueza de espécies.

Inúmeras áreas com cavernas já cadastradas e outras de grande potencial espeleológico ainda não foram suficientemente amostradas (Sul da Bahia, Espírito

Santo, Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná, Minas Gerais, etc). Deste modo, existe a clara necessidade de se inventariar um número maior de cavernas para que se possa acessar a real biodiversidade na Mata Atlântica com a finalidade de propor planos abrangentes de conservação e manejo da fauna nas distintas litologias onde ocorrem cavernas.

Os dados obtidos no presente trabalho, associados àqueles provenientes de outros estudos, demonstram claramente que a Mata Atlântica possui muitas cavernas com uma rica fauna de invertebrados. Além disso, algumas regiões se destacam em função da concentração de espécies endêmicas (troglomórficos). Nesta perspectiva, destacam-se as cavernas ferruginosas localizadas próximas a Belo Hozinte, MG. Muitas

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destas cavernas encontram-se sobre intensa pressão antrópica (mineração) e as espécies sob o mais alto grau de ameaça. Até mesmo as cavernas em minério de ferro inseridas em unidades de conservação encontram-se sob risco de visitação.

A inclusão de cavernas em unidades de conservação teoricamente sugere uma maior proteção para as mesmas. Entretanto, no atual estado de irregularidades que se encontram inúmeras unidades de conservação brasileiras, os impactos antrópicos nas cavernas em UC s também ocorrem (Lobo 2008). Como exsmplos, pode-se citar as cavernas inseridas em uma reserva indígena no Sul da Bahia, para as quais foram constatadas ações de desmatamento do entorno e uso religioso. A caverna calcária do

Limoeiro (Castelo, ES), patrimônio cultural, recebe impactos de uso turístico e religioso. As cavernas inseridas no Parque Estadual do Ibitipoca (no Sul de Minas

Gerais) sofrem com intensa visitação turística, mesmo aquelas com espécies troglomórficas. A gruta de Ubajara no Parque Nacional de Ubajara (Ceará) é parcialmente iluminada e apresenta intenso uso turístico. A caverna arenítica de Itambé no Parque Municipal de Altinópolis, SP recebe inúmeros turistas e sofre com as alterações de contrução de altar e pichações. A Caverna Arenítica de Palhares no Parque municipal de Sacramento, MG teve sua entrada totalmente alterada para o turismo em massa. As cavernas carbonáticas no Parque Estadual turístico do Alto Ribeira (PETAR),

Parque estadual de Jacupiranga e Parque estadual de intervales recebem muitos visitantes que promovem inúmeras alterações como poluição da água e atmosfera das cavernas, elevando muitas das populações troglóbias locais ao grau de ameaçadas

(Trajano 2000, Lobo 2005 e 2008).

As cavernas amostradas até o momento mostram condições ecológicas heterogêneas, tanto em termos de estrutura trófica, endemismos, número de espécies de invertebrados e no âmbito dos impactos detectados (uso religioso, turismo,

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desmatamento do entorno, retirada de água, atos de afugentar e matar morcegos, etc).

Tal fato justifica a necessidade de realização de estudos emergenciais e detalhados no maior número possível de cavernas na Mata Atlântica a fim de se evidenciar a biodiversidade subterrânea, subsidiar planos de usos e ações de manejo e conservação.

Entretanto, inúmeros fatores dificultam o conhecimento da fauna de cavernas brasileiras, a saber: o número de organizações e pesquisadores que trabalham com inventários de fauna em cavernas é restrito; a metodologia historicamente utilizada não

é eficiente; não existem fundos de pesquisa específicos disponíveis para estudos de cavernas no Brasil; inúmeros taxa de invertebrados possuem poucos ou nenhum taxonomista, dentre outros fatores.

É impossível determinar se houve perda de espécies de invertebrados frente às alterações ambientais sofridas uma vez que não se conhecem as condições originais das comunidades associadas às cavernas inventariadas. Entretanto, para que sejam minimizadas perdas futuras, todas as cavernas de importância biológica especial e alta, com alto grau de impactos e com alta vulnerabilidade das comunidades devem receber atenção emergencial em relação às ações de proteção, manejo e conservação. Tal fato não exclui a necessidade da conservação das demais cavernas que também deverão possuir planos de recuperação, manejo e/ou conservação coordenados pelos órgãos de fiscalização ambiental.

Frente às condições encontradas até o momento nas cavernas amostradas, recomenda-se, principalmente:

Atenção emergencial em relação às ações de proteção, manejo e conservação das

cavernas de importância biológica especial e alta, com alto grau de impactos e

com alta vulnerabilidade das comunidades frente aos impactos;

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Intensificar os estudos espeleológicos e levantamentos faunísticos, uma vez que

extensas áreas na Mata Atlântica com potencialidade para ocorrência de

cavernas ainda não foram estudadas;

Proceder ao reflorestamento de no mínimo 250 metros no entorno das cavidades

que estiverem com ertorno desmatado, utilizando modelos agroflorestais ou de

espécies nativas;

Intervir e manejar o interior das cavernas que receberam atividades antrópicas

como turismo, uso religioso e de descaracterização dos condutos interiores;

Executar planos de informação e conscientização dos usuários das cavernas

turísticas e de uso religioso, com acompanhamento de fiscais do

IBAMA/CECAV nos períodos da celebração de missas e festas e romarias;

Exigir a realização de plano de manejo para todas as cavernas onde houver

intenção de se implantar o turismo;

Estimular a criação de RPPNS no entorno das cavidades com espécies troglóbias,

vegetação natural ou em recuperação.

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CAPÍTULO IV

A AVENTURA DA VIDA NAS CAVERNAS

Marconi Souza Silva1, Flávio Túlio M. C. Gomes2 & Rodrigo Lopes Ferreira3

1-Laboratório de Ecologia e Comportamento de Insetos, Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil. [email protected]

2- IBAMA/CECAV.

3-Departamento de Biologia/Setor de Zoologia Universidade Federal de Lavras. CP.3037, 37200-000 Lavras, MG, Brasil. [email protected]

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APRESENTAÇÃO

Cavernas são ambientes que despertam interesse nos seres humanos em função das suas belezas naturais, mistérios e lendas. Por isso são exploradas turisticamente no

Brasil há mais de 40 anos. Muitas destas cavernas turísticas localizadas próximas a centros urbanos e com fácil acesso recebem milhares de visitantes durante um ano.

Existem incentivos do governo, acadêmicos e da sociedade, no intuito de promover uma maior difusão das atividades turísticas no ambiente de cavernas em todo o Brasil. Por outro lado, o interesse pelo estudo mais detalhado das cavernas é um tópico extremamente novo no meio acadêmico. Existem poucos trabalhos acerca dos prováveis impactos causados pelo turismo em cavernas. Planos que visem a limitação de alterações provocadas por estas atividades não existem. A falta de profissionais capacitados a exercerem e coordenarem atividades turísticas, de forma sustentável, em ambientes cavernícolas é evidente. Assim a criação de planos de visitação a cavernas são essenciais para que o visitante possa extrair uma maior quantidade possível de informações é entenda a necessidade de reduzir as depredações ou alterações oriundas de inúmeras atividades antrópicas. Neste contexto a educação ambiental surge como uma importante prática para formação de visitantes conscientes das necessidades de preservação e minimização de impactos em cavernas. Como uma prática de formação e informação orientada para o desenvolvimento da consciência critica sobre questões ambientais e de atividades que levem a participação das comunidades na preservação do ambiente de cavernas à educação ambiental pode tornar as visitas mais instrutivas. Tal prática poderá fornecer à população atividades que articulem seus conhecimentos em conjunto, construindo, em cada um, uma visão completa deste ambiente e, com isto, despertando o interesse por sua conservação.

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Neste contexto, é apresentado abaixo um material informativo sobre ambiente das cavernas e os impactos podem atuar sobre o mesmo. O cenário e os personagens foram elaborados tomando como base os dados apresentados nos capítulos I, II e III.

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ANEXOS Anexo I. Ficha de caracterização de cavernas na Mata Atlântica.

CAVERNA: DATA: UF: MUNICÍPIO: COORDENADAS UTM: EXTENSÃO DA CAVIDADE: AGLOMERAÇÃO URBANA MAIS PROXIMA:

LOCALIZAÇÃO TOPOGRAFICA : Topo Encosta Superior Encosta inferior Base

INCLINAÇÃO GERAL: Plano (0 a 4%) Suave (4 a 8%) Média (8 a 30%) Forte (30 a 60%) Vertical (> 60%) DIMENSÃO E FORMA DA(S) ENTRADA(S): VEGETAÇÃO NO ENTORNO : descrever brevemente (altura da vegetação, extensão) Primária Secundária USO DO ENTORNO (~250m)

Agricultura 1 Pastagem 4 Estudo científico Irrigação 2 Equipamentos 5 descrever Arqueológico Edificações 3 Atividade extrativista 6 Paleontológico Outros USO DO INTERIOR Pré-histórico Arte rupestre Sedimento cultural (potencial) Histórico Extração de salitre Manifestação religiosa Grafismo Outros: Atual Visitação turística Estudo científico Visitação espeleológica Arqueológico Equipamentos Paleontológico Curral Espeleológico Outros:

IMPACTOS REAIS NA ÁREA DO ENTORNO (~250m)

Lixo / entulho Sim Não Área de queimada Sim Não Solo desnudo Sim Não Vestígios de fogo na vegetação Sim Não Trilha Sim Não Desmatamento Sim Não Processos erosivos Sim Não Corte seletivo de madeira Sim Não Assoreamento Sim Não Atividade extrativista Sim Não Mineração Sim Não Poluição de drenagem Sim Não Outros:

IMPACTOS REAIS NO INTERIOR DA CAVERNA (S=Significativo M=Médio D=Desprezível A=Ausente)

Depredação de espeleotemas S M D A Pichações S M D A Assoreamento da drenagem S M D A Pisoteamento S M D A Poluição de drenagem S M D A Construções S M D A Colapso por detonações S M D A Lixo S M D A Outros:

IMPACTOS POTENCIAIS

ENTORNO INTERIOR Garimpo / mineração Sim Não Sim Não Explotação de recursos hídricos Sim Não Sim Não Poluição do curso d água Sim Não Sim Não Visitação intensa Sim Não Sim Não Turismo Sim Não Sim Não Outros:

OBS:

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Anexo II. Características físicas e biológicas de 103 cavernas avaliadas na Mata Atlântica costeira do Brasil no presente estudo. (ALT = altitude, HIDR = corpo de água, LITO= litologia, IEA = índice de estabilidade ambiental, EA = extensão amostrada, SE = soma das entradas, NE = número de entradas, VE = vegetação no entono, I = impactos, RB = relevância biológica, VU = vulnerabilidade, TR = troglomórficos, RT = riqueza total, AB = abundância, DM = Dominância, H = diversidade, E = equitabilidade). Litologias (Gr=granito; Cr= calcarenito; Cl= calcário; Cn = Conglomerado, Ma= mármore; Gn= gnaisse; Fe= ferruginosso; Ar= arenito; Qr= quartzito). Hidrologia (S = seco, M = maré, Rt = riacho temporário, RP= riacho perene, F = freático). Vegetação do entorno (P = pastagem, MS = mata secundária, C = campo, M = monocultura, R = restinga). Impactos, relevância, vulnerabilidade (E = especial, EE = extremo, A = alta, M = Média, B = baixa), Po = posto de gasolina. . Caverna Municipio ALT HIDR LITO IEA EA SE NE VE I R VU TR RT AB DM H E B AL Buraco do Cão Murici 390 S Gr 1,39 20 5 1 P B B B 31 365 0,15 2,37 0,69 AL Gruta da Toca da Raposa 2 Murici 264 S Gr 0,63 15 8 1 P B B B 30 187 0,09 2,83 0,83 AL Gruta da Toca da Raposa Murici 242 S Gr 0,69 10 5 1 P B M M 51 443 0,09 3,04 0,77 BA Gruta do Corrego Verde Pau Brasil 177,6 S Cl 2,3 100 10 1 P A M A 50 2705 0,24 1,94 0,5 BA Gruta California Pau Brasil 242,3 S Cl 4,58 195 2 1 P B E A 5 63 5364 0,34 1,84 0,44 BA Lapão de Santa Luzia Santa luzia 329,4 Rt Cn 3,51 500 15 1 MS B E A 3 107 4353 0,2 2,29 0,49 BA Toca dos Morcegos Pau Brasil 300,8 S Cl 3,69 200 5 1 P B E A 1 81 3607 0,15 2,54 0,58 BA Pedra do Sino Santa luzia 146,1 F Cn 3,51 100 3 1 MS B E A 4 74 609 0,08 3,08 0,72 BA Cova da Onça II Cairu - ilha de Biopeba 10 S Cr 2,81 25 1,5 1 R B B B 28 182 0,18 2,33 0,7 BA Gruta Milagrosa Pau Brasil 306 S Cl 8,37 305 12 3 P A E EE 1 65 1714 0,18 2,39 0,57 BA Gruta da praia da Cueira I Cairu - ilha de Biopeba 0 M Cr 2,08 8 1 1 R B M M 19 3757 0,53 0,96 0,33 BA Gruta da Pedra Suspensa Pau Brasil 186 S Cl 2,94 113 6 1 MS B E M 3 76 7146 0,23 1,91 0,44 BA Cova da Onca I Cairu - ilha de Biopeba 10 S Cn 0,34 7 5 1 R B M M 38 640 0,16 2,27 0,62 BA Gruta da praia da Cueira II Cairu - ilha de Biopeba 0 M Cr 2,08 8 1 1 R B M M 7 524 0,27 1,43 0,74 CE Gruta dos Mocós Ubajara 521 S Cl 4,06 116 2 1 MS B B B 24 320 0,22 1,95 0,61 CE Gruta de Ubajara Ubajara 521 RP Cl 11,96 1120 5 4 MS E E EE 1 74 3711 0,1 2,65 0,62 E CE Gruta dos Farias Arajara 804 RP Ar 3,56 70 2 1 MS A B M 35 CE Gruta do Morcego Branco Ubajara 521 S Cl 4,92 274 2 1 MS B M M 54 552 0,06 3,15 0,79 ES Gruta da Santa Bárbara Venda Nova dos Imigrantes 1116 F Gr 3 80 4 1 M A M A 61 617 0,08 2,96 0,72 ES Gruta do André Ruschi Santa Tereza 671,6 Rt Gr 2,3 30 3 1 MS B E A 2 79 462 0,1 3,13 0,72 ES Gruta da Represa Santa Teresa 626 RP Gr 5,38 25 18 2 P B E A 43 297 0,1 2,86 0,76

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ES Casa Branca Itaimbe- itaguaçu 160 S Gr 0 15 15 1 P E M A 41 183 0,2 2,36 0,64 E ES Gruta do João Buteco Ecoporanga 250 S Gr 2,53 25 2 1 P B B B 17 646 0,16 2,17 0,77 ES Gruta do evald Domingos Martins 705 S Gr 2,04 23 3 1 M B B B 17 50 0,19 2,23 0,79 ES Gruta do Rio Itaúnas Pedro Canario 300,5 RP Gr 1,41 41 10 1 P A E EE 1 49 9029 0,13 2,28 0,59 ES Archimides Panssini Vargem alta 450 RP Cl 4,61 300 3 1 M A E EE 3 66 760 0,08 2,99 0,71 ES Gruta do Limoeiro Conceição de castelo 502,8 S Cl 4,09 600 10 1 P E A EE 1 78 4074 0,2 2,38 0,55 E ES Gruta do Mirante Vargem alta 650 RP Mr 6,44 30 8 3 MS B M M 45 1920 0,2 2,11 0,55 ES Lapa da Faz Paraiso Ecoporanga 338 S Gr 1,47 13 3 1 MS B M M 1 40 797 0,18 2,12 0,57 ES Henrique Altoé Jaciguá 600 RP Gr 3,11 90 4 1 P B M M 50 854 0,15 2,44 0,63 ES Gruta da Michele Pancas 97 RP Gr 6,68 60 10 3 P B A M 73 245 0,06 3,48 0,81 ES Caverna do Didi Vieira Afonso Claudio 662 S Gn 8,27 79 8 2 MS B M M 64 231 0,06 3,52 0,85 ES Lapa da Faz do Dr Saulo Ecoporanga 223 RP Gr 1,79 60 10 1 P M M M 1 46 1162 0,11 2,61 0,68 MG Caverna Boa Vista Padre Paraiso 1071 RP Gr 1,9 80 12 1 P A M A 48 1725 0,76 0,79 0,2 MG Gruta dos Coelhos Lima Duarte 1380 Rt Qr 9,46 80 10 2 MS A M A 66 487 0,06 3,25 0,78 MG Mina do pico 04 Itabirito 1380 S Fe 7,78 60 3 2 C B E A 4 43 2441 0,71 0,89 0,24 MG Mina do pico 03 Itabirito 1382 S Fe 1,03 14 5 1 C B E A 5 18 781 0,44 1,29 0,44 MG Serra da Moeda Sul-04 Itabirito 1393 S Fe 2,83 34 2 1 C B E A 3 58 1437 0,23 2,12 0,52 MG Bromélias Lima Duarte 1475 Rt Qr 10,93 500 10 3 MS B E A 3 96 2868 0,21 2,39 0,52 MG Mina do pico 10 Itabirito 1410 S Fe 2,77 64 4 1 C B E A 9 39 780 0,23 1,99 0,54 MG Gruta dos Sete Salões Santa Rita do Itueto 500 Rt Qr 3,06 150 7 1 MS B E A 1 49 1701 0,17 2,22 0,57 MG Mina do pico 12 Itabirito 1462 S Fe 8,14 37 2 2 C B E A 5 37 312 0,27 2,22 0,61 MG Cavernas das Casas Lima Duarte 1350 RP Qr 4,53 650 7 1 MS B E A 3 47 249 0,19 2,58 0,67 MG Mina do pico 02 Itabirito 1372 S Fe 2,3 20 2 1 C B E A 2 20 144 0,22 2,04 0,68 MG Serra da Moeda Sul-29 Itabirito 1375 S Fe 5,58 23 5 2 C B E A 14 75 492 0,07 3,27 0,76 MG Serra da Moeda Sul-25 Itabirito 1381 S Fe 2,67 58 4 1 C B E A 12 57 414 0,07 3,11 0,77 MG Serra da Moeda Sul-31 Itabirito 1371 S Fe 4,59 15 2 4 C B E A 7 40 205 0,1 2,89 0,78 MG Gruta da Ponte de pedra Ouro Preto 1170 RP Qr 167 7 2 P E B A 29 E MG Gruta dos Palhares Sacramento 900 RP Ar 0,92 50 20 1 M E B A 21 978 0,39 1,42 0,47 E

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MG Mina do pico 13 Itabirito 1440 S Fe 3,05 13 2 6 C M E A 1 17 146 0,31 1,72 0,61 MG Mina do pico 09 Itabirito 1445 S Fe 3,6 21 3 2 C M E A 8 37 267 0,14 2,43 0,66 MG Mina do pico 11 Itabirito 1473 S Fe 2,48 30 2,5 1 C M E A 8 46 427 0,11 2,74 0,71 MG Mina do pico 08 Itabirito 1445 S Fe 6,68 128 20 6 C M E A 15 78 735 0,09 3,14 0,72 MG Mina do pico 07 Itabirito 1442 S Fe 7,43 39 5 3 C M E A 1 26 126 0,11 2,61 0,8 MG Gruta do João Matias Ataleia 247 Rt Gr 3,4 180 6 1 P B B B 19 601 0,79 0,62 0,21 MG Toca do Zé Branco Novo Oriente de Minas 298 RP Gr 0,51 50 30 1 MS B B B 30 282 0,51 1,42 0,42 MG Toca do Ribeirão do Anastácio Novo Oriente de Minas 298 RP Gr 3,91 10 5 2 MS B B B 22 132 0,45 1,48 0,48 MG Gruta da cachoeira do Reinaldo 2 Felisburgo 638 RP Gr 0,98 8 3 1 P B B B 5 68 0,57 0,91 0,51 MG Gruta da lavras do Cristal Teofilo Otoni 334 S Gr 3,44 10 8 2 P B B B 23 320 0,33 1,6 0,51 MG Mina do pico 17 Itabirito 1354 S Fe 1,9 10 1,5 1 C B B B 12 162 0,33 1,58 0,61 MG Gruta da Manga da Pedra Nacip Raydan 500 S Gr 0,69 20 10 1 P B B B 10 54 0,37 1,43 0,62 MG Toca da Serra do Jardim Novo Oriente de Minas 305 RP Gr 2,89 90 5 1 MS B B B 23 442 0,19 2,04 0,65 MG Gruta da cachoeira do Reinaldo 1 Felisburgo 638 RP Gr 5,13 15 5 2 P B B B 23 95 0,2 2,2 0,7 MG Gruta do MartinianoI Lima Duarte 1300 S Qr 2,3 40 4 1 MS B B B 22 104 0,19 2,2 0,71 MG Gruta dos Viajantes Lima Duarte 1500 S Qr 9,5 440 50 2 MS B B B 33 333 0,13 2,5 0,72 MG Mina do pico 16 Itabirito 1348 S Fe 2,08 16 2 1 C B B B 15 103 0,19 2,04 0,74 G Baixada dos Crioulos I Itambé do Mato Dentro 680 RP Qr 6,44 50 30 2 P B B B 26 92 0,13 2,61 0,8 MG Gruta do Martiniano II Lima Duarte 1300 S Qr 2,53 50 4 1 MS B B B 18 96 0,12 2,4 0,83 MG Gruta da Cab Corr. da americ Novo Oriente de Minas 430 RP Gr 2,17 70 8 1 MS B B B 32 113 0,07 2,97 0,86 MG Gruta dos Moreiras Lima Duarte 1550 RP Qr 9,33 600 80 6 MS A E EE 2 75 3735 0,13 2,57 0,6 MG Gruta do Pião Lima Duarte 1610 RP Qr 3,45 126 4 1 MS A E EE 1 34 270 0,14 2,56 0,73 MG Fugitivos Lima Duarte 1550 RT Qr 7,45 166 80 4 MS A B M 34 842 0,19 2 0,57 MG Tiào Lima Poté 594 S Cl 0,41 15 10 1 P A B M 22 242 0,23 1,99 0,64 MG Gruta do Monjolinhos Lima Duarte 1550 S Qr 1,44 21 5 1 MS A B M 22 39 0,08 2,81 0,91 MG Gruta da Fonte Samuel São Sebastião do Paraíso 940 RP Ar 2,3 80 8 1 MS B M M 57 1891 0,35 1,66 0,41 MG Lapa do Corrego dos Vieira Padre Paraiso 1000 RP Gr 8,02 90 10 4 P B M M 48 325 0,36 1,96 0,51 MG Gruta da Vaca Parida Teofilo Otoni 287 S Gr -0,81 12 27 1 P B M M 39 275 0,24 2,21 0,61 MG Baixada dos Crioulos II Itambé do Mato Dentro 680 RP Qr 9,43 200 30 4 P B A M 79 2087 0,13 2,78 0,64

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MG Gruta do Rio Suaçui Santa Maria do Suaçiu 300 RP Gr 2,53 100 8 1 P B M M 36 1108 0,15 2,32 0,65 MG Mina do pico 01 Itabirito 1396 S Fe 1,67 8 1,5 1 C B M M 11 39 0,3 1,7 0,71 MG SMS 19 Itabirito 1375 S Fe C 16 91 MG Rola Moça 33 Itabirito S Fe C 12 57 57 MG MP14 Itabirito 1380 S Fe C 2 8 MG MP 5 Itabirito S Fe C 1 23 236 0,2 2 0,6 MG Mina do Pico 15 Itabirito S Fe C 2 22 118 0,3 2 0,7 PR Gruta da água boa Almirante tamandare/PR/C S Cl P A E EE 3 44 RJ Gruta das Furnas Cambuci 130 RP Mr 2,81 100 6 1 P B E A 1 71 899 0,07 3,04 0,71 RJ Gruta da Pedra Riscada Lumiar 904 RP Gr 1,61 40 8 1 MS B E A 1 35 147 0,1 2,81 0,79 RJ Gruta da Pedra Santa Cantagalo 273 S Cl 4,32 150 2 1 MS B B B 31 1200 0,19 2,14 0,62 RJ Gruta dos Pirozzi Varre e Sai 887,6 S Gr 1,76 35 6 1 P B M M 56 462 0,07 3,06 0,76 RS Furna da Lagoa Itapeva Dom Pedro de Alcântara S Ar P A B B 35 SC Gruta do cinema Vidal Ramos/SC/C S Cl P A B B SC Gruta do posto 1 Sombrio S Ar Po A B SC Gruta do posto 2 Sombrio S Ar Po A B SE Gruta do Urubu Laranjeiras 30 S Cl 1,32 30 8 1 P B B B 12 SE Gruta da Pedra Branca Laranjeiras 20 S Cl 3,51 100 3 1 P B B B 24 SP Gruta do Quarto Patamar Santo André 993 S Gr 3,91 150 3 1 MS B E A 5 56 1407 0,43 1,55 0,38 SP Gruta Paraná Altinopolis 630 RP Ar 2,71 150 10 1 MS B E A 1 49 987 0,12 2,58 0,66 SP Gruta Itambé Altinopolis 650 RP Ar 2,88 355 20 1 MS E M A 59 1242 0,09 2,83 0,69 E SP Gruta do Edgar Altinopolis 651 RP Ar 0,69 30 15 1 MS B B B 26 161 0,44 1,55 0,48 SP Gruta da Toca Itirapina 780 RP Ar 2,85 345 20 1 M B B B 27 2420 0,28 1,6 0,49 SP Gruta da Serraria Ilha Bela 10 M Gn 2,94 190 10 1 MS B B B 29 476 0,13 2,38 0,71 SP Gruta Olho de Cabra Altinopolis 640 S Ar 3,87 721 15 3 MS B M M 58 1598 0,19 2,25 0,55

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Anexo III Cavernas com inventários biológicos realizados por outros autores na Mata Atlântica costeira do Brasil. Referência Nome Município Troglobios. Ba-53 Gruta da Represa Canápolis sim Ba Gruna do Zé Bastos, Carinhanha sim Ba Gruna do Enfurnado Coribe sim Ba Gruta da Torrinha Iraquara sim Ba -69 Gruta azul Iraquara sim Ba-BOD Gruta do Bode Itaete sim Ba-POÇ Gruta do Poço encantado Itaete sim Ba-Nat Gruta natal Itaetê sim Ba Gruta Lapão Lençois sim Ba Buraco do Galindo Mascote Sim Ba Gruta Califórnia Pau Brasil Sim Ba Gruta Milagrosa Pau Brasil Ba Pedra Suspensa Pau Brasil Sim Ba 52 Gruta do Padre Santa Maria da Vitória sim Ba -66 Gruta da bananeira Santa Maria da Vitória sim CE-001 Gruta de Ubajara Ubajara CE-002 Gruta do Morcego Branco Ubajara CE-006 Gruta da Lagoa dos Morcegos Tianguá MG Gruta da Mangabeira Belo Horizonte MG Gruta da Toca Carrancas MG Gruta brejal Itacamrambi sim MG Gruta Caboclos Itacamrambi sim MG Gruta Janelão Itacamrambi sim MG-288 Gruta Olhos d´água Itacamrambi sim MG Gruta de Santo Antônio Itumirim MG-127 Gruta das Dobras Lima Duarte MG-429 Gruta dos Viajantes Lima Duarte MG Capão Xavier 1 Nova Lima Sim MG Capão Xavier 2 Nova Lima Sim MG Capão Xavier 3 Nova Lima Sim MG Capão Xavier 4 Nova Lima Sim MG Capão Xavier 5 Nova Lima Sim MG Capão Xavier 6 Nova Lima Sim MG Rola Moça 1 Nova Lima Sim MG Rola Moça 2 Nova Lima Sim MG Rola Moça 3 Nova Lima Sim MG Rola Moça 4 Nova Lima Sim MG Caverna do Manso Ouro Preto MG-186 Gruta da Igrejinha Ouro Preto MG-161 Gruta do Fugitivo Santa Rita do Ibitipoca MG-403 Gruta dos Três Arcos Santa Rita do Ibitipoca MG Gruta do carimbado São Tomé das Letras MG Gruta do sobradinho São Tomé das Letras PR-0159 Abismo do quase Adrianópolis Sim PR-0220 Gruta do leão Adrianópolis Sim PR-0247 Gruta do pimentas Adrianópolis sim PR-106 Gruta do Rocha Adrianópolis Sim PR-108 Gruta Ermida Paiol do Alto Adrianópolis Sim PR-127 Gruta do Calixto Adrianópolis PR-128 Buraco dos Seiscentos Adrianópolis Sim PR-131 Gruta do Taborda Adrianópolis

212 PR-132 Abismo do Leão Adrianópolis PR-136 Abismo da Paz III Adrianópolis PR-137 Ermida do Maciel Adrianópolis PR-138 Gruta Mina do Paqueiro Adrianópolis Sim PR-São Gruta São Jão Adrianópolis PR Gruta da Água Boa Almirante Tamandaré Sim PR-0031 Gruta da Erminda Almirante Tamandaré PR-015 Gruta de Terra Boa Almirante Tamandaré Sim PR-009 Conjunto Fadas\Jesuítas Bocaiúva do Sul Sim PE-onç Furna das Onças Buique PR-045 Gruta do Pai Darci Castro Sim PR-047 Gruta de Pinheiro Seco Castro Sim PR-050 Gruta Olhod d´Água Castro Sim PR-118 Gruta do Bom Sucesso Cerro Azul Sim PR-123 Gruta Paiol de Capim Cerro Azul Sim PR-144 Gruta da Mina da Rocha Cerro Azul PR-003 Gruta do Bacaetava Colombo PR-006 Gruta da Lancinha Rio Branco do Sul Sim PR-007 Gruta de Itaperussu Rio Branco do Sul PR-0100 Gruta primeiro de abril Rio Branco do Sul PR-0124 Gruta do edifício Rio Branco do Sul PR-014 Gruta da Toca Rio Branco do Sul PR-018 Gruta do Itacolombo Rio Branco do Sul PR-020 Gruta de Toquinhas Rio Branco do Sul PR-023 Gruta do Pinheirinho Rio Branco do Sul Sim PR-027 Gruta de Bromados I Rio Branco do Sul Sim SP Caverna águas virtuosas Altinópolis SP Caverna da prata Altinópolis SP Caverna Duas bocas Altinópolis SP-178 Gruta Olho de Cabra Altinópolis SP-179 Gruta Itambé Altinópolis SP-180 Gruta Sertãozinho de Cima Altinópolis SP-181 Gruta Sertãozinho de Baixo Altinópolis SP-183 Gruta Tunel Fradinhos Altinópolis SP-184 Gruta Cinco Bocas Altinópolis SP-095 Gruta da Toca Analândia SP-010 Gruta da Pescaria Apiaí Sim SP-013 Gruta do Chapéu Apiaí Sim SP-038 Gruta do Morcego Apiaí SP-039 Gruta dos Vieira Apiaí SP-113 Gruta das Aranhas Apiaí Sim SP-124 Gruta da Onça Apiaí SP-142 Gruta do Calcário Branco Apiaí Sim SP-515 Gruta da canhabura I Bertioga SP-525 Gruta da canhabura II Bertioga SC 001 Gruta de Botuverá I Botuverá SC 001 Gruta de Botuverá II Botuverá Sim SP-333 Gruta dos Crioulos Campos do Jordão Sim SP-002 Gruta da Tapagem Eldorado Paulista Sim SP-315 Gruta da Casa de Pedra Guapiara Sim SP-316 Toca do Rio Preto I Guapiara SP-317 Toca do Rio Preto II Guapiara SP-318 Toca do Rio Preto III Guapiara SP-319 Toca do Rio Preto IV Guapiara

213 SP-320 Toca do Rio Preto V Guapiara SP-321 Toca do Rio Preto VI Guapiara Sim SP-322 Gruta dos Pianos Guapiara Sim SP-170 Gruta do Fazendão Ipeúna SP-PAR Gruta dos Paredão Ipeúna SP-VIS Gruta Vista da Cachoeira Ipeúna Sim SP-003 Gruta do Monjolinho Iporanga Sim SP-004 Gruta da Arataca Iporanga Sim SP-009 Gruta da Casa de Pedra Iporanga Sim SP-011 Gruta do Alambari de Cima Iporanga Sim SP-012 Gruta do Alambari de Baixo Iporanga Sim SP-016 Ressurgência das Areias Iporanga Sim SP-018 Ressurg. das Areias de Cima Iporanga Sim SP-019 Ressurg. das Areias de Baixo Iporanga Sim SP-020 Caverna do Morro do Couto Iporanga Sim SP-021 Gruta do Morro do Preto I Iporanga Sim SP-025 Gruta da Água Suja Iporanga Sim SP-026 Gruta do Corrego Grande I Iporanga SP-030 Gruta da Lage Branca Iporanga Sim SP-036 Abismo da Gurutuva Iporanga Sim SP-041 Caverna de Santana Iporanga Sim SP-042 Gruta dos Paiva Iporanga Sim SP-043 Gruta Figueira Iporanga Sim SP-044 Abismo da Passoca Iporanga SP-045 Gruta do Zero Iporanga SP-046 Gruta d Grilo Iporanga Sim SP-047 Gruta Bethary de Baixo Iporanga Sim SP-049 Gruta do Corrego Seco Iporanga Sim SP-050 Gruta da Marreca Iporanga SP-052 Gruta do Sítio Novo Iporanga SP-053 Gruta do Jeremias Iporanga Sim SP-054 Gruta do Ouro Grosso Iporanga SP-058 Gruta das Pérolas Iporanga SP-061 Gruta do Temimina II Iporanga Sim SP-070 Abismo Tobias Iporanga Sim SP-072 Gruta Espírito Santo Iporanga Sim SP-089 Abismo do Caramujo Iporanga SP-121 Abismo da Rolha Iporanga SP-129 Gruta Colorida Iporanga Sim SP-133 Abismo das Ossadas Iporanga SP-134 Abismo da Hipotenusa Iporanga SP-209 Gruta da Santa Iporanga SP-210 Gruta da Aegla Iporanga Sim SP-211 Gruta do Zé Maneco Iporanga SP-233 Gruta do Tatu Iporanga Sim SP-234 Abismo da Chuva Iporanga Sim SP-236 Gruta do Fogo Iporanga SP-237 Gruta Jane Mansfield Iporanga SP-239 Gruta do Fendão Iporanga Sim SP-241 Gruta do Bocão Iporanga SP-246 Gruta do Fóssil Desconhecido Iporanga SP-247 Gruta do Minotauro Iporanga Sim SP-248 Caverna do Tufo Iporanga SP-258 Gruta do Queijo Suíço Iporanga

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SP-260 Gruta do Floido Iporanga Sim SP-261 Gruta da Cabeça de Paca Iporanga Sim SP-263 Gruta do Jair Iporanga Sim SP-264 Gruta do Moquém Iporanga SP-271 Gruta Barra Bonita Iporanga Sim SP-309 Gruta Sítio das Cavernas I Iporanga Sim SP-310 Gruta Sítio das Cavernas II Iporanga Sim SP-BER Toca Berta Funda Iporanga SP-BOM Ressurgência das Bombas Iporanga SP-COR Toca do Córrego Grande Iporanga SP-DAV Sumidouro do David Iporanga SP-GRA Toca do Graxim Iporanga SP-MAC Gruta dos Macaquinhos 1 Iporanga SP-MAQ Gruta dos Macaquinhos 2 Iporanga SP-155 Gruta da Capelinha Jacupiranga SP-137 Abismo do Tira Prosa Ribeira SP-169 Toco do Porco Ribeira SP-274 Gruta do Tigre Ribeira SP-275 Gruta do Tocão Ribeira Sim SP-215 Gruta da Quarta Divisão Ribeirão Pires Sim SP-290 Gruta Quarto Patamar Santo André Sim SP-PER Gruta da Peroba São Pedro SP-VAL Gruta Valinhos Valinhos sim

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Anexo IV. Lista da fauna troglomórfica levantada historicamente em cavernas da Mata Atlântica costeira do Brasil (dados retirados de Pinto-da-Rocha 1995, Trajano 2000, Ferreira 2004, Ferreira 2005, Trajano 2007).

1 Amphipoda Spelaeogamarus bahiensis 35 Collembola Entomobryidae sp7 69 Diplura Anajaygidae sp1 103 Pseudoescorpiones Progarypus sp 2 Amphipoda Speleogamarus spinilacertus 36 Collembola Folsomia sp 70 Diplura Japygidae sp1 104 Pseudoescorpiones Pseudochthonius strinatii 3 Amphipoda Hyalella aff. Pernixcaeca 37 Collembola Isotomidae sp1 71 Diplura Japygidae sp2 105 Siluriforme Pimelodella kronei 4 Amphipoda Hyalella caeca 38 Collembola Isotomidae sp2 72 Diplura Oncinocampa cf. trajanoae 106 Siluriforme Rhamdia enfurnada 5 Amphipoda Hyalella sp. 39 Collembola Isotomidae sp4 73 Dyctioptera Litoblatta camargoi 107 Siluriforme Trichomycterus itacarambiensis 6 Amblypygi Charinus eleonorae 40 Collembola Onychiuridae sp1 74 Escorpiones Troglorhopalurus translucidus 108 Zygentoma Nicoletiidae sp1 7 Amblypygi Charinus troglobius sp. n. 41 Collembola Paronellidae 75 Heteroptera Enicocephalidae sp1 8 Aranae Dipluridae sp1 42 Collembola Paronellidae sp2 76 Homoptera Cixiidae sp5 9 Araneae Oonopidae sp3 43 Collembola Paronellidae sp3 77 Homoptera Ortheziidae sp1 10 Araneae Anapistula sp 44 Collembola Paronellidae sp4 78 Isopoda Benthana iporangensis 11 Araneae Tetrablemidae 45 Collembola Paronellidae sp6 79 Isopoda Benthana sp 12 Chilopoda Geophilidae 46 Collembola Troglobius sp1 80 Isopoda cf. Cordioniscus sp 13 Chilopoda Lithobiomorpha sp1 47 Collembola Trogolaphysa aelleni 81 Isopoda Isopoda sp1 14 Coleoptera Arthmius sp 48 Collembola Trogolaphysa hauseri 82 Isopoda Philosciidae sp1 15 Coleoptera Brachyglutini 49 Decapoda Aegla cavernícola 83 Isopoda Platyarthridae sp 16 Coleoptera Coarazuphium sp.n 50 Decapoda Aegla leptochela 84 Isopoda Stlyloniscidae sp4 17 Coleoptera Coarazuphium tessai 51 Decapoda Aegla microphthalma 85 Isopoda Styloniscidae 18 Coleoptera Elmidae sp 52 Decapoda Aegla sp 86 Isopoda Styloniscidae sp1 19 Coleoptera Oxydrepanus sp 53 Decapoda Aegla sp1 87 Isopoda Styloniscidae sp2 20 Coleoptera Pselaphidae sp1 54 Diplopoda Polydesmida sp2 88 Isopoda Styloniscidae sp3 21 Coleoptera Pselaphydae sp2 55 Diplopoda Polydesmida spx 89 Isopoda Taylandoniscus sp1 22 Coleoptera Schizogenius cf ocellatus 56 Diplopoda Katantodesmus sp 90 Isopoda Taylandoniscus sp 23 Coleoptera Strombopsis sp. 57 Diplopoda Oniscodesmidae sp1 91 Isopoda Trichorhina sp 24 Coleoptera Syrbatus sp 58 Diplopoda Oniscodesmidae sp2 92 Isopoda Trichorhina spx 25 Coleoptera Tenebrionidae sp1 59 Diplopoda Oniscodesmidae sp3 93 Isopoda Trichorhina sp2 26 Collembola Acherontides aff. eleonorae 60 Diplopoda Paradoxosomatidae 94 Mollusca Potamolithus sp2 27 Collembola Acherontides eleonorae 61 Diplopoda Yporangiella stygius 95 Mollusca Potamolithus troglobius 28 Collembola Acherontides sp 62 Diplopoda Alocodesmus yporangae 96 Opiliones Pachylospeleus strinatii 29 Collembola Arrhopalites sp1 63 Diplopoda Cryptodesmidae sp2 97 Opiliones Giupponia chagasi 30 Collembola Chyphoderidae sp3 64 Diplopoda Cryptodesmidae sp1 98 Opiliones Iandumoema uai 31 Collembola Collembola sp4 65 Diplopoda Peridontodesmella Alba 99 Opiliones Zalmoxidae 32 Collembola Chyphoderidae sp2 66 Diplopoda Leodesmus yporangae 100 Palpigradi Eukoenenia sp 33 Collembola Entomobryidae sp 67 Diplopoda Crypturodesmus 101 Pseudoescorpiones Cthoniidae sp1 34 Collembola Entomobryidae sp2 68 Diplopoda Diplopoda sp1 102 Pseudoescorpiones Spelaeobochica muchmorei

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