Revista peruana de biología 26(2): 169 - 182 (2019) Dieta y estructura trófica de un ensamblaje de doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v26i2.16375 ISSN-L 1561-0837; eISSN: 1727-9933 murciélagos en los bosques montanos del Santua- Universidad Nacional Mayor de San Marcos rio Nacional Pampa Hermosa, Junín, Perú
Diet and trophic structure in an assemblage of bats in Trabajos originales montane forest of Pampa Hermosa National Sanctuary, Presentado: 31/07/2018 Junin, Peru Aceptado: 11/05/2019 Publicado online: 06/07/2019
Correspondencia: 1,2 1,3 *Autor para correspondencia Edith Arias* , Víctor Pacheco
Edith Arias: [email protected] 1. Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Museo de Historia Natural, Apartado Víctor Pacheco: [email protected] 14-0434, Lima-14, Perú. 2. Universidad Católica Sedes Sapientiae, Lima, Perú Otros datos de los autores / biografía: 3. Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, ORCID Edith Arias: 0000-0002-2011-6284 Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú. ORCID Víctor Pacheco: 0000-0002-1005-135X
Citación: Resumen Arias E., V. Pacheco. 2019. Dieta y estructura trófica Se estudia la dieta y la estructura trófica de 36 especies de murciélagos del Santua- de un ensamblaje de murciélagos en los bosques montanos del Santuario Nacional Pampa Hermosa, rio Nacional Pampa Hermosa. Se analizaron muestras fecales y geles con polen. En Junín, Perú. Revista peruana de biología 26(2): 169 las fecas se encontraron semillas, polen y restos de artrópodos. Los murciélagos - 182 (Julio 2019). doi: http://dx.doi.org/10.15381/ se clasificaron en seis grupos funcionales. En la dieta de los frugívoros sedentarios rpb.v26i2.16375 (FS), frugívoros nómades (FN) y nectarívoros (N) se identificaron 70 morfoespecies de semillas y polen; en la dieta de los insectívoros aéreos (IA) e insectívoros reco- lectores (IR) se identificaron nueve morfo especies de artrópodos. El análisis de Palabras clave: dieta; murciélagos; grupos funcio- componentes principales muestra la separación de los murciélagos y sus dietas. nales; especialización; filogenia. Carollia brevicauda-Piperaceae (Piper spp.), Vampyressa melissa-Moraceae (Ficus Keywords: bats; diet; elevations; functional spp.), Sturnira lilium-Solanaceae; Anoura peruana y Anoura cultrata separados por groups; specialization; phylogeny. el consumo de Fabaceae y Bombacaceae, respectivamente, y Myotis spp. por el consumo de artrópodos. La amplitud de nicho alimentario fue menor de 0.50, en todo el ensamblaje. Los valores de solapamiento de dieta fueron mayores de 0.5 entre: A. cultrata-A. caudifer (0.59), Sturnira lilium-Uroderma bilobatum (0.55), V. melissa-Platyrrhinus masu (0.62), y en general para los IA e IR. El análisis de agru- pamiento basado en los valores de solapamiento de dieta, agrupa a los frugívoros estrictos Sternodermatinae separándolos de los murciélagos con dietas insectívoras, como Carollia spp. y Anoura spp. Abstract We study the diet and trophic structure of 36 bat species from the Pampa Hermosa National Sanctuary. Faeces samples and gels with pollen were analyzed; seeds, pol- len and remains of arthropods were found in the feces. Bats were classified in six functional groups. We found in the diet of the sedentary frugivores (FS), frugivorous nomads (FN) and nectarivores (N), 70 morphospecies of seed and pollen; in the diet of the aerial insectivorous (IA) and foliage gleaners (IR), nine morphospecies of arthropods. Principal component analysis shows the separation of bats and their diets; Carollia brevicauda-Piperaceae (Piper spp.), Vampyressa melissa-Moraceae (Ficus spp.), Sturnira lilium-Solanaceae; Anoura peruana and Anoura cultrata were separated by the consumption of Fabaceae and Bombacaceae, respectively, and Myotis spp. for the consumption of arthropods. The niche breadth was less than 0.50, in the assemblage. The values of dietary overlap were higher than 0.5, be- tween: A. cultrata-A. caudifer (0.59), Sturnira lilium-Uroderma bilobatum (0.55), V. melissa-Platyrrhinus masu (0.62), in for the almost of AI and IR. The cluster analysis based on dietary overlap grouped to the strict frugivores Sternodermatinae in a different cluster than bats with insectivorous diets, asCarollia spp. and Anoura spp.
Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con [email protected].
169 Arias & Pacheco
Introducción En nectarívoros si se comparan los estudios de bos- Los murciélagos son un grupo de especies clave den- ques tropicales, no se establece especialización hacia tro de los bosques tropicales debido a los servicios eco- determinadas plantas, aunque algunos estudios coinci- sistémicos que proveen, como la dispersión de semillas, den en reconocer a algunas familias como mayormente polinización, control de poblaciones de artrópodos; en- consumidas. Así, en bosques de selva baja Anoura spp. tre otros, participando en el mantenimiento de los bos- consume principalmente Fabaceae, Bombacaceae y Mar- ques (Kunz et al. 2011). Para llevar a cabo estos roles, cgraviaceae (Sazima et al. 1999, Geiselman 2010, Barros los murciélagos se agrupan en ensambles, un conjunto et al. 2013), y en bosques montanos Anoura spp. con- de especies que usan recursos similares, siendo frugívo- sumen principalmente Bromeliaceae, Campanulaceae, ros, nectarívoros, insectívoros, hematófagos, piscívoros, Marcgraviaceae, Malvaceae y Flaucortiaceae (Mucchala carnívoros, y eventualmente pueden ser folívoros y sa- & Jarrín 2002, Maguiña et al. 2012); en este contexto, los prófagos (Fauth et al.1996, Patterson et al. 2003). En los nectarívoros mantienen una dieta generalista dentro de bosques tropicales ha sido estudiada principalmente la las familias en mención. dieta de los murciélagos frugívoros (Gorchov et al. 1995, En cuanto a los murciélagos insectívoros debido a Giannini & Kalko 2004, Loayza et al. 2006, Lindner & su proceso de digestión y la composición de sus presas Morawetz 2006, Gonçalves da Silva et al. 2008, Estrada- Villegas et al. 2010, Novoa et al. 2011, Ríos-Blanco et al. componentes dietarios es compleja (Rolfe et al. 2014), 2015, Suárez et al. 2015), mientras que es menos cono- por(exoesqueletos, lo que analizar cuerpos el tipo blandos) de preferencia la identificación que presen de sus- cida la de nectarívoros (Muchhala & Jarrín 2002, Arias tarían en sus dietas puede resultar impreciso. Técnicas et al. 2009, Geiselman 2010), e insectívoros (Willig et al. convencionales como la búsqueda de restos de artrópo- 1993, Machado 2002, Aguiar & Antonini 2008). Así mis- mo, estudios que engloben las dietas de más de un en- a nivel de órdenes y familias. Siguiendo estos métodos, samble de murciélagos, son poco comunes (Ascorra et al. estudiosdos en fecas, en hábitats logran tropicalespor lo general reportan identificaciones que murciélagos solo 1996, Willig et al. 1993, Giannini & Kalko 2004). como Myotis spp. y Molossus molossus consumen artró- Los diferentes hábitos alimentarios que presentan los podos de los órdenes Lepidóptera, Díptera y Coleóptera murciélagos tienen relación con características morfoló- (Willig et al. 1993, Machado 2002, Aguiar & Antonini, gicas, sensoriales, locomotoras y funcionales que se han 2008). Por otro lado, estudios de dieta a un nivel mole- diferenciado a lo largo de su historia evolutiva (Baker et - al. 2012). La diferenciación de estos caracteres estaría mentan que familias como Vespertilionidae, Molossidae representando la especialización hacia algún recurso ycular Mormoopidae obtienen identificaciones tendrían preferencias más específicas; por los seórdenes docu en particular, como frutos, néctar, artrópodos o sangre, Lepidoptera y Diptera (Bohmann et al. 2011, Gonsalves aunque es conocido que los murciélagos en ocasiones et al. 2013, Rolfe et al. 2014, Galan et al. 2017); en tanto, pueden sustituir o complementar dichos recursos en los insectívoros mantendrían sus preferencias alimenti- respuesta a su disponibilidad. Algunos murciélagos nec- cias dentro de los órdenes citados. tarívoros pueden consumir también artrópodos y fru- tos, dependiendo de la estacionalidad (Howell & Burch - 1974, Willig et al. 1993, Zortea 2003, Barros et al. 2013), niniPor y Kalko otro lado,(2004) la estructura de los hábitos trófica dietarios de los murciélagosde 30 espe- y otros como los frugívoros pueden consumir además ar- ha sido relacionada con su filogenia. El estudio de Gian trópodos, como parte importante de sus dietas (Willig et de dieta, un dendrograma en donde los murciélagos for- al. 1993, Gorchov et al. 1995, Mello et al. 2004). mancies degrupos filostómidos, acorde a lamuestra similitud a través de sus deldietas, solapamiento resolvien- - lagos, algunas especies recurren hacia ciertas estrategias - paraEn evitar la estructura la competencia trófica de de los sus ensamblajes recursos. En de bosques murcié daedo que propuesta la estructura por Wetterer trófica de et los al. murciélagos(2000) y Baker presenta et al. tropicales de selva baja, amplios estudios en frugívoros (2000).una correlación En contra general parte, conno se la hanfilogenia realizado de Phyllostomi estudios en comprueban la especialización de algunos murciélagos hacia determinados géneros o familias de plantas: Caro- familias insectívoras como Molossidae, Vespertilionidae, llia spp.-Piper spp. (Piperaceae), Sturnira spp.-Solana- entredonde otros. se relacionen En los resultados los hábitos de dietarios Giannini y y la Kalko filogenia (2004) de ceae/Piper spp., Vampyressa spp.-Ficus spp. (Moraceae), se postulan que patrones históricos determinan en gran Artibeus spp. y Platyrrhinus spp.-Ficus spp./Cecropia spp. - (Cecropiaceae). (Gorchov et al. 1995, Giannini & Kalko cies; siguiendo esta premisa se espera que murciélagos 2004, Gonçalves da Silva et al. 2008). En bosques mon- parte la estructura trófica contemporánea de las espe tanos se ha observado que Carollia brevicauda, comple- insectívorosDebido a presentenque en los una bosques relación montanos con su filogenia. del Perú no menta el consumo de Piper spp. con familias como Ara- existen estudios que documenten la dieta total de un en- ceae y Solanaceae (Lindner & Morawetz 2006, Loayza et samblaje de murciélagos, el propósito principal de este al. 2006, Estrada-Villegas et al. 2010), mientras que Stur- nira lilium consume principalmente Solanaceae (Gianni- un ensamblaje de murciélagos presentes en el Santuario ni 1999, Mello et al. 2008). Sumando los estudios citados, Nacionaltrabajo fue Pampa documentar Hermosa, la Junín, dieta yPerú. estructura En el estudio trófica dese la dieta de los murciélagos frugívoros mencionados sería - conservativa en la especialización de sus recursos. ciélagos, los grupos funcionales, y se analizó si los mur- identificaron los ítems alimenticios de la dieta de los mur
170 Rev. peru. biol. 26(2): 170 - 182 (Julio 2019) Dieta y estructura trófica de murciélagos en el Santuario Nacional Pampa Hermosa ciélagos son especialistas de los recursos que consumen. Captura de murciélagos.- La evaluación se realizó en Además, se determinó la amplitud y el solapamiento de las localidades de Nueva Italia, Los Cedros y Podocarpus dieta, con el cual se realizó un análisis de cluster interpre- durante los meses de mayo y octubre (2011) y para Santa tado en un dendrograma para determinar las relaciones Isabel en mayo-junio y setiembre (2012). En cada locali- dad se utilizaron 10 redes de neblina de 12 x 2.5 m, cada localidad fue evaluada por 14 noches durante dos tem- tróficas entre los murciélagos y analizar si existe alguna poradas resultando un esfuerzo de 560 redes-noche (ver relaciónMaterial con su yposición métodos filogenética ya documentada. Arias et al. 2016). Todas las redes fueron ubicadas a nivel Área de estudio.- El área de estudio se ubica dentro del sotobosque en sitios óptimos para la captura de mur- del Santuario Nacional Pampa Hermosa (SNPH) y su zona de amortiguamiento, en la provincia de Chanchamayo del cursos de quebradas, en claros de bosques, vías de vuelo ciélagos: cerca de plantas en fructificación y floración, en departamento de Junín, Perú. El SNPH se ubica en la eco- y cerca a posibles refugios (Simmons & Voss 1998); per- rregión de Yungas (Brack-Egg 1986), presentan zonas de manecieron abiertas desde las 18:00 h hasta las 24:30 h y vida de bosque tropical montano bajo muy húmedo en el - Santuario, y bosque premontano tropical muy húmedo cación se realizó en campo con ayuda de claves taxonómi- fueron revisadas por intervalos de 40 minutos. La identifi en la zona de amortiguamiento (Holdridge 1967, La To- cas (Pacheco & Solari 1997, Tirira 2007, Díaz et al. 2011). rre et al. 2007). Se evaluaron cuatro localidades con di- Algunos especímenes fueron preparados como ejempla- ferentes elevaciones. Podocarpus (1900 m) (10°59’49.2” res de referencia y fueron depositados en la colección del S, 075°25’57.1”W), Los Cedros (1600 m) (10°59’43.1”S, Departamento de Mastozoología del Museo de Historia 075°25’37.2”W), Santa Isabel (1450 m) (10°58’54.1”S, Natural de San Marcos (MUSM), Lima, Perú. 075°25’53.3”W) y Nueva Italia (1370 m) (10°59’18.6”S, Dieta y ensambles.- Se colectaron las fecas de los 075°25’17.3”W). Estas localidades presentan un clima murciélagos de las redes al momento de la captura y de cálido tropical muy húmedo, la temperatura media anual las bolsas de tela donde los ejemplares fueron colocados; es entre 16 y 19 C°, con una precipitación pluvial de 1900 las fecas fueron colectadas en bolsas de papel. A los espe- a 3000 mm/anual (ver Arias et al. 2016). címenes que presentaban polen en su pelaje, antes de co- Las localidades de Podocarpus y Los Cedros presen- locarlos en las bolsas de tela se le extrajo una muestra de tan un bosque montano bajo muy húmedo. Podocarpus polen del rostro, cabeza, alas y cuerpo, con una cinta ad- está dominado por la presencia de las familias Podo- hesiva transparente que contenía un gel de glicerogelatina carpaceae y Clusiaceae principalmente, otras familias (solución de glicerina y colapez en una proporción de 3:1), presentes son Lauraceae, Moraceae, Cecropiaceae y Pi- las cintas con gel fueron colocadas en tubos de plástico de peraceae, los árboles presentan en promedio 15 m de tapa rosca (marca Vacutainer) para evitar la contamina- altura y DAP de 15 cm. El dosel está cubierto en un 50% ción con hongos. En el laboratorio se procesaron las mues- tras fecales; primero se secaron en una estufa, luego se de las familias Araceae y Bromeliaceae; la vegetación del colocaron en unas placas Petri y con un estereoscopio se sotobosqueaproximadamente, es escasa se observóy está conformado gran cantidad por de arbolillos epífitas separaron las semillas y restos de artrópodos; los residuos de crecimiento reciente. Los Cedros se caracteriza por la de fecas se reservaron para el procesamiento de polen. Las presencia de la familias Meliaceae (Cedrela spp.), Mora- semillas se limpiaron con agua destilada y se colocaron en ceae, Lauraceae, Urticaceae, Piperaceae y Bombacaceae, sobres de papel aluminio; los restos de artrópodos se se- los árboles presentan en promedio 20 m de altura y DAP pararon en viales con alcohol 70°. Las muestras que con- entre 17 – 25 cm. La cobertura de dosel es de un 75%, el tenían polen: los geles de glicerogelatina y residuos de fe- sotobosque es poco denso, se encuentran plántulas de la cas, fueron sometidas a un proceso de acetólisis (Erdtman familia, Aracaceae, Piperaceae y helechos arbóreos. Las 1986) y posteriormente se colocaron en láminas portaob- localidades de Santa Isabel y Nueva Italia presentan un jetos, considerando dos láminas por muestra. bosque premontano tropical muy húmedo. Santa Isabel - se caracteriza por presentar bosques secundarios; entre ron claves taxonómicas; las semillas fueron observadas las familias más representativas se encuentra Bombaca- en unPara estereoscopio la identificación con deobjetivos semillas de y 10X polen y 40X, se utiliza se fo- ceae, Fabaceae, Lauraceae, Cecropiaceae y Moraceae, los árboles presentan en promedio una altura de 20 m y DAP claves taxonómicas de Lobova et al. (2009), Cornejo y de 15 cm, la cobertura de dosel es menor al 50%, presen- Janovectografiaron (2010), y compararon Linares y Moreno-Mosquera con catálogos de semillas(2010). El y tan un sotobosque bastante denso y cubierto por hier- polen fue observado en un microscopio con objetivos de bas y arbustos de las familias Piperaceae y Solanaceae. Nueva Italia presenta bosques secundarios, entre las taxonómicas de Erdtman (1986), Bush y Weng (2006). familias más representativas se encuentran Lauraceae, Adicionalmente40X y 100X, se las fotografiaron muestras de y semillas compararon y polen con se claves com- Cecropiaceae, Fabaceae y Moraceae, los árboles presen- pararon con algunas plantas de la zona de estudio las que tan en promedio una altura de 20 m y DAP entre 10 a 30 - cm, presentan una cobertura de dosel menor al 50%, con un sotobosque denso conformado por hierbas, arbustos defueron artrópodos identificadas solo seen utilizóel Herbario claves Forestal taxonómicas de la Univer (Whi- y arbolillos de las familias Solanaceae, Piperaceae y Lau- takersidad La1988, Molina McGavin (MOL, 2002). Lima, Perú). Las muestras Para la identificación de semillas, raceae (Arias et al. 2016). polen y artrópodos fueron analizadas y depositadas en el Departamento de Mastozoología del MUSM.
Rev. peru. biol. 26(2): 171 - 182 (July 2019) 171 Arias & Pacheco
Las semillas, polen y restos de artrópodos fueron des, insectívoros aéreos, insectívoros recolectores, nec- considerados como ítems alimenticios; cada ítem iden- tarívoros y hematófago (Tabla 1). Carollia brevicauda y - Carollia perspicillata se agruparon en los frugívoros se- milla, polen o artrópodo. Se determinaron los ensambles dentarios e insectívoros recolectores, Anoura caudifer, (frugívoro,tificado fue insectívoro, considerado nectarívoro) como una morfoespecie en base a los deítems se Anoura cultrata, Anoura peruana, Glossophaga soricina y encontrados en la dieta de cada murciélago, posterior- Lonchophylla handleyi se agruparon como nectarívoros e insectívoros recolectores; las demás especies conforma- funcionales siguiendo las consideración de Soriano ron solo un grupo funcional. En las especies: Eptesicus (2000),mente dentro quien toma de los en ensambles cuenta las sediferentes clasificaron estrategias grupos andinus, Phylloderma stenops, Sturnira oporaphilum y de forrajeo que presentan los murciélagos. Vampyrodes caraccioli, los restos de semillas y artrópo- dos fueron irreconocibles, pero su hallazgo fue de impor- Análisis de datos.- La especialización de los murcié- lagos hacia sus recursos se determinó mediante un aná- grupo funcional (Tabla 1) lisis de componentes principales (Giannini & Kalko 2004, tancia para clasificar a dichas especies dentro de algún Gonçalves da Silva et al. 2008, Castro-Luna & Galindo- González 2012); para obtener una mejor representación de semillas, 20 son de polen y nueve corresponden a res- del diagrama de ordenación, se consideraron a los murcié- tos Sede identificaronartrópodos. Las 79 semillasmorfoespecies y polen de pertenecieron las cuales, 50 a son 21 lagos que presentaron un mayor número de muestras. El familias: Annonaceae, Araceae, Asteraceae, Bombacaceae, Bromeliaceae, Cactaceae, Cecropiaceae, Cyclanthaceae, de los ítems alimenticios, a nivel de familias en las plan- Clusiaceae, Euphorbiaceae, Fabaceae, Flaucourtiaceae, tasanálisis y órdenes se realizó en losdependiendo artrópodos; del se nivel utilizó de elidentificación número de Malvaceae, Marcgraviaceae, Melastomataceae, Mora- ocurrencia de eventos (familias u orden) en la dieta de los ceae, Piperaceae, Proteaceae, Rubiaceae, Solanaceae y murciélagos analizados, esto es, el número de veces que cierta familia u orden estuvo presente (Castro-Luna & Cronquist (1981). Los artrópodos pertenecieron a nueve ordenes:Urticaceae; Coleoptera, se siguió elDermaptera, sistema de Diptera,clasificación Ephemeropte clásica de- estadístico de Infostat V. 2015 (Di Rienzo et al. 2013). ra, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera, Orthoptera y Galindo-González 2012). Para este fin se utilizó el paquete Araneae. De las semillas y polen, 10 morfoespecies fueron Por otro lado, se calculó la amplitud de nicho alimen- - tario para cada especie utilizando la medida de Levins es- milia y una hasta subfamilia, las restantes no se determi- tandarizada (Krebs 1998) usado en el estudio de Novoa naronidentificados a ningún hasta nivel especie, taxonómico 39 hasta por género,lo que se 13 consideró hasta fa et al. (2011). Este índice es independiente del número de como indeterminadas. Los restos de artrópodos solo fue- recursos disponibles o reconocidos; se expresa en una es- cala entre 0 y 1, el valor es máximo cuando la proporción de utilización de los recursos consumidos por una especie ronEn identificados la dieta de hasta los murciélagos Orden (Apéndice1). que consumen frutos son los mismos, mientras que el valor es mínimo cuando o polen, las familias que presentaron un mayor porcen- la proporción de un recurso es mayor a los otros recursos taje de ocurrencia fueron: Solanaceae (29%), Piperaceae consumidos. Los valores de amplitud de nicho alimentario (21%), Cecropiaceae (8%), Moraceae (8%) y Fabaceae (Ba) fueron calculados dependiendo de los ítems alimenti- (7%) (Fig. 1). Dentro de la dieta de los murciélagos que cios que se hallaron en la dieta de cada murciélago. consumen artrópodos, Coleoptera (42%) Lepidoptera (25%), Diptera (10%) e Hymenoptera (8%) presentaron El solapamiento de dieta entre las especies, se calculó un mayor porcentaje de ocurrencia dentro de sus dietas utilizando el índice de Morisita-Horn (Horn 1966), aplica- (Fig. 2). do en estudios dietarios (Gorchov et al. 1995, Giannini & Kalko 2004). Se expresa en un rango de 0 a 1, en donde 0 Estructura trófica.- El análisis de componentes prin- indica que no hay solapamiento mientras que 1 indica un cipales para dieta de los murciélagos Carollia brevicauda, solapamiento total de la dieta. Por último, para represen- C. perspicillata, Sturnira lilium, Sturnira magna, Platyrrhi- nus masu, Platyrrhinus infuscus, Vampyressa melissa, Anou- a los valores de solapamiento de dieta, se realizó un análi- ra peruana, Anoura cultrata, Myotis riparius, Myotis keaysi sistar delas cluster relaciones y UPGMA tróficas (Unweighted entre los murciélagos Paired Group y Methoden base y Lophosthoma silvicolum (que presentaron un mayor nú- with Arithmatic Mean) con un dendrograma resultante; se mero de fecas analizadas), muestran que los tres prime- utilizó el programa PAST V 3.0 (Hammer et al. 2001). ros componentes explicaron el 66.6% de la variación de la dieta. El primer componente (eje X) explicó el 31.4% de la Resultados variación y separó la dieta de C. brevicauda de los demás Dieta y descripción de grupos funcionales.- Se murciélagos, ya que en su dieta frugívora la familia Pipe- analizó la dieta de las 36 especies de murciélagos regis- raceae (Piper spp.) presentó un porcentaje de ocurrencia trados en el Santuario Nacional Pampa Hermosa (Arias del 50% (Fig. 3, Apéndice 1). En la dieta de C. brevicau- et al. 2016). Se colectaron 208 muestras de fecas y 40 da, la familia Solanaceae fue la segunda más consumida muestras de geles con polen; en total 193 muestras fue- (21%) y las familias Clusiaceae, Annonaceae y Marcgra- ron positivas, es decir presentaron algún ítem alimenti- viaceae fueron exclusivas en su dieta (Fig. 3, Apéndice cio reconocible (semillas, polen y restos de artrópodos) 1), en cuanto a su dieta insectívora de C. brevicauda, los (Tabla 1). Las 36 especies se agruparon en seis grupos órdenes Coleoptera y Lepidoptera fueron los más consu- funcionales: frugívoros sedentarios, frugívoros nóma- midos (Fig. 3, Apéndice 1). El segundo componente (eje
172 Rev. peru. biol. 26(2): 172 - 182 (Julio 2019) Dieta y estructura trófica de murciélagos en el Santuario Nacional Pampa Hermosa
Tabla 1. Número total de fecas y geles, total de ocurrencia de eventos de cada ítem (%), grupos funcionales y valores de amplitud de nicho alimentario de Levins (Ba) para el ensamblaje de murciélagos del SNPH. En las especies con un asterisco (*) solo se encontró una morfoespecie con un solo evento de ocurrencia. En las especies Phylloderma stenops, Sturnira oporaphilum Vampyrodes caraccioli y Eptesicus andinus, los restos semillas y artrópodos, respectivamente, fueron reconocidos como ítems alimenticios, pero fueron irreconocibles como alguna morfoespecie. FS: frugívoro sedentario, FN: frugívoro nómade, N: nectarívoro, IA: insectívoro aéreo, IR: insectívoro recolector. Desmodus rotundus, murciélago hematófago, no se consideró en el análisis de dieta.
N° muestras Total de ocurrencia de eventos de cada ítem (%) Taxones Grupo funcional Ba fecales y/o geles frutos polen artrópodos Familia Phyllostomidae Subfamilia Glossophaginae Anoura aequatoris 2 - 5(100%) - N 0.21 Anoura caudifer 4 - 3(60%) 2(40%) N, IR 0.14 Anoura cultrata 10 - 15(78.9%) 4(21.1%) N, IR 0.26 Anoura peruana 12 - 27(84.4%) 5(15.6%) N, IR 0.22 Glossophaga soricina 3 - 1(25%) 3(75%) N, IR 0.07 Subfamilia Lonchophyllinae Lonchophylla handleyi 2 - 3(75%) 1(25%) N, IR 0.11 Subfamilia Phyllostominae Lophostoma silvicolum 4 - - 6(100%) IR 0.13 Micronycteris megalotis 1 - - 2(100%) IR 0.13 Micronycteris minuta * 1 - - 1(100%) IR - Gardnerycteris koepckeae * 1 - - 1(100%) IR - Phylloderma stenops 1 - - - FS - Phyllostomus hastatus* 1 1(100%) - - FS - Subfamilia Carolliinae Carollia brevicauda 73 85(81.7%) - 19(18.3%) FS, IR 0.14 Carollia perspicillata 8 9(60%) - 6(40%) FS, IR 0.09 Subfamilia Sternodermatinae Artibeus glaucus 2 3(100%) - - FN 0.04 Artibeus planirostris 2 2(100%) - - FN 0.02 Chiroderma salvini* 1 1(100%) - - FN - Enchisthenes hartii* 1 1(100%) - - FN - Mesophylla macconnelli* 1 1(100%) - - FN - Familia Phyllostomidae Platyrrhinus incarum* 1 1(100%) - - FN - Platyrrhinus infuscus 5 6(100%) - - FN 0.10 Platyrrhinus masu 5 7(100%) - - FN 0.12 Uroderma bilobatum 3 3(100%) - - FN 0.04 Sturnira erythromos* 1 1(100%) - - FS - Sturnira lilium 32 37(100%) - - FS 0.11 Sturnira magna 4 5(100%) - - FS 0.05 Sturnira oporaphilum 1 - - - FS - Vampyressa melissa 10 12(100%) - - FN 0.10 Vampyrodes caraccioli 1 - - - FN - Familia Vespertilionidae Eptesicus andinus 1 - - - IA - Histiotus velatus* 1 - - 1(100%) IA - Myotis keaysi 7 - - 18(100%) IA 0.41 Myotis nigricans 1 - - 3(100%) IA 0.25 Myotis riparius 9 - - 16(100%) IA 0.25 Familia Molossidae Molossus molossus 1 - - 5(100%) IA 0.5
Rev. peru. biol. 26(2): 173 - 182 (July 2019) 173 Arias & Pacheco
Solanaceae Coleoptera Piperaceae Lepidoptera Cecropiaceae Diptera Moraceae Fabaceae Hymenoptera Araceae Araneae
Rubiaceae Hemiptera Melastomataceae Orthoptera Bombacaceae Ephemeroptera Euphorbiaceae Dermaptera Otras familias 35 0 5 10 15 20 25 30 0 5 10 15 20 25 30 40 45 (%) Porcentaje de ocurrencia Porcentaje de ocurrencia (%) Figura 1. Porcentaje de ocurrencia de las familias de plantas Figura 2. Porcentaje de ocurrencia de los órdenes de artrópodos consumidas por los frugívoros nómades, frugívoros sedentarios y consumidos por los murciélagos insectívoros recolectores e insec- nectarívoros del SNPH. Otras familias están representadas por An- tívoros aéreos del SNPH. nonaceae, Araceae, Asteraceae, Bombacaceae, Bromeliaceae, Cac- taceae, Clusiaceae, Cyclanthaceae, Euphorbiaceae, Flaucortiaceae, Malvaceae, Malvaceae, Proteaceae, Urticaceae y las morfoespecies “indeterminadas”.
Y) explicó el 21.7% de la varianza y separó la dieta de A. común para C. brevicauda, P. infuscus, C. perspicillata y S. peruana y A. cultrata (Fig. 3). En el extremo superior del lilium. Sturnira magna compartió el consumo de las fami- eje Y se muestra a A. peruana con la familia Fabaceae como lias Araceae y Cecropiaceae con C. brevicauda. La dieta in- principal recurso de su dieta (39%), así mismo las familias sectívora de C. perspicillata representó el 40%, por lo que Bromeliaceae, Melastomataceae, Proteaceae, entre otros, se muestra más agrupada a los insectívoros (Myotis spp.) fueron propias de su dieta. En el extremo opuesto del eje Y y a L. silvicolum, este último con el consumo exclusivo de se muestra a A. cultrata que consumió principalmente a la Orthoptera (Fig. 4, Apéndice 1). familia Rubiaceae (33%) y otras familias como Bombaca- Amplitud de nicho alimentario.- Los valores de am- ceae y Cactaceae (Fig. 3, Apéndice 1). plitud de nicho alimentario (Ba) en general fueron bajos. - En los murciélagos nectarívoros-insectívoros recolectores cer componente, este último (eje Y) explicó el 13.5% de como Anoura spp., los Ba fueron ligeramente mayores la varianza,En el gráfico se observó del primer en un componenteextremo del versuseje Y a Myotis el ter que los frugívoros sedentarios-insectívoros recolectores: keaysi, que consumió principalmente Coleoptera (39%) e Carollia spp., los frugívoros nómades: S. lilium, V. melissa, Hymenoptera (22%), separado se encuentra Myotis ripa- Platyrrhinus spp., entre otros, y los insectívoros recolec- rius quien consumió principalmente a Coleoptera (50%) tores como L. silvicolum. Por otro lado, en los insectívoros y Lepidoptera (25%). Ambos recursos se encuentra entre aéreos: Myotis spp. y Molossus molossus los Ba fueron más el plano del eje Y y X, ya que son consumidos por otros altos que en los murciélagos citados (Tabla 1). murciélagos como C. brevicauda (Fig. 4, Apéndice 1). El Solapamiento de dieta.- Entre insectívoros aéreos Orden Ephemeroptera fue un recurso exclusivo para M. los valores de solapamiento de dieta por lo general fue- riparius, y Diptera fue un recurso compartido con M. ke- ron altos: M. keaysi-M. molossus (0.80) y M. keaysi-M. aysi. Se observa además en eje Y a Anoura spp. debido a riparius (0.70); así también entre los insectívoros reco- que comparten su dieta insectívora con Myotis spp.; el lectores: Histiotus velatus-Micronycteris minuta (1.00). Orden Hymenoptera fue un recurso compartido entre A. Entre los frugívoros nómades los valores fueron mode- cultrata y M. keaysi, así como Lepidoptera entre A. perua- radamente altos como entre P. masu-V. melissa (0.62), na y M. riparius. El Orden Araneae fue un recurso común y en los frugívoros sedentarios fueron bajos: S. lilum-S. entre Anoura spp. y M. riparius. Por otro parte, en la dieta erythromos (0.42). Entre S. lilium-S. magna el valor de so- insectívora de C. brevicauda los órdenes Araneae, Coleop- lapamiento de dieta fue nulo. Los frugívoros sedentarios- tera, Hemiptera y Lepidoptera fueron compartidos con insectívoros recolectores: C. brevicauda-C. perspicillata, Myotis spp. y Anoura spp. (Fig. 4). En el eje X se observa a presentaron un solapamiento de dieta bajo (0.47). En los frugívoros Vampyressa melissa, Platyrrhinus masu y P. los nectarívoros-insectívoros recolectores, se presenta- infuscus, agrupados por el consumo de la Moraceae (Ficus ron valores bajos de solapamiento, con excepción de A. spp.), en donde V. melissa presentó un mayor porcentaje caudifer-A. cultrata (0.59) (Apéndice 2). de ocurrencia de Ficus spp. (75%). En S. lilium, la familia Solanaceae fue su principal recurso (>80%). Solanaceae Los valores de solapamiento de dieta entre murciéla- se encontró a lo largo del eje X, ya que fue un recurso gos que conformaron más de un grupo funcional o dife-
174 Rev. peru. biol. 26(2): 174 - 182 (Julio 2019) Dieta y estructura trófica de murciélagos en el Santuario Nacional Pampa Hermosa
Figura 3. Análisis de componentes principales para los componentes 1 y 2 del análisis de dieta de los murciélagos del SNPH. Se observa que C. brevicauda separó su dieta de los demás murciélagos por el consumo de Piperaceae, principalmente. Las dietas de Anoura spp. fueron separadas por el consumo de polen. Los ejes muestran en paréntesis el porcentaje de variación para cada componente. Los círculos representan a los murciélagos analizados; Carollia brevicauda (C. bre), C. perspicillata (C. per), Sturnira lilium (S. lil), S. magna (S. mag), Platyrrhinus infuscus (P. inf), P. masu (P. mas), Vampyressa melissa (V. mel), Anoura peruana (A. per), A. cultrata (A. cul), Myotis riparius (M. rip), M. keaysi (M. kea), Lophostoma silvicolum (L. sil), los triángulos representan los recursos consumidos. Bomb: Bombacaceae, Arac: Araceae, Anno: Annonaceae, Aste: Asteraceae, Brom: Bromeliaceae, Cact: Cactaceae, Clusi: Clusiaceae, Cecr: Cecropiaceae, Cycl: Cyclanthaceae, Euph: Euphorbiaceae, Faba: Fabaceae, Flac: Flaucortiaceae, Malv: Malvaceae, Marc: Marcgraviaceae, Mela: Melastomataceae, Mora: Moraceae, Pipe: Piperaceae, Prot: Protea- ceae, Sola: Solanaceae, Rubi: Rubiaceae, Aran: Aranea, Cole: Coleoptera, Lepi: Lepidoptera. Derma: Dermaptera, Dipt: Diptera, Ephe: Ephemeroptera, Hemi: Hemiptera, Hyme: Hymenoptera y Orth: Orthoptera.
Figura 4. Análisis de componentes principales para los componentes 1 y 3 del análisis de dieta de los murciélagos del SNPH. Se observa que V. melissa, P. infuscus, P. masu se encuentran agrupados por el consumo de Moraceae, Myotisspp., se separó de los demás murciélagos por el consumo de artrópodos, S. lilium se separó de C. brevicauda por el consumo de Solanaceae, siendo este recurso consumido por Carollia spp., S. magna, y Platyrrhinus spp. Los círculos representan a los murciélagos analizados, los triángulos representan los recursos consumidos, se citan los acrónimos en la figura 3.
Rev. peru. biol. 26(2): 175 - 182 (July 2019) 175 Arias & Pacheco
Índice de Morisita-Horn 0.1 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
M.mac S.mag A.pla C.sal P.mas Stenodermatinae V.mel S.ery A P.inf S.ll U.ba P.has Phyllostominae P.inc A.gla Stenodermatinae C.bre C.per Carolliinae G.koe Phyllostominae M.rip Vespertilionidae L.sil Phyllostominae G.sor Glossophaginae M.kea Vespertilionidae M.mol Molossidae H.vel H.min M.meg Phyllostominae M.nig B L.han Lonchophyllinae A.cau A.cul Glossophaginae A.per A.aeo E.har Stenodermatinae
Figura 5. Dendrograma resultante del análisis de cluster utilizando el índice de Morisita-Horn (1966) de los murciélagos del SNPH. Se tomó en cuenta los murciélagos en los que se determinó las morfoespecies de sus dietas. A. aeq: Anoura aequatoris, A. cul: A. cultrata, A. per: A. peruana, A. cau: A. caudifer, A. gla: Artibeus glaucus, A. pla: A. planirostris, C. brev: Carollia brevicauda, C. per: C. perspicillata, C. sal: Chiroderma salvini, E. har: Enchisthenes hartii, G. sor: Glossopha- ga soricina, H. vel: Histiotus velatus, L. han: Lonchophylla handleyi, L. sil: Lophostoma silvicolum, G. koe: Gardnerycteris koepckeae, M. mac: Mesophylla macconnelli, M. kea: Myotis keaysi, M. rip: M. riparius, M. nig: M. nigricans, M. meg: Micronycteris megalotis, M. min: M. minuta, M. mol: Molossus molossus, P. mas: Platyrrhinus masu, P. inf: P. infuscus, P. inc: P. incarum, P. has: Phyllostomus hastatus, S. lil: Sturnira lilium, S. ery: S. erythromos, S. opo: S. oporaphilum, S. mag: S. magna, U. bil: Uroderma bilobatum, V. mel: Vampyressa melissa.
rentes grupos funcionales fueron de bajos a muy bajos, gada del grupo A debido al solapamiento de su dieta con como en C. brevicauda-S. lilium (0.31) y C. brevicauda-V. C. brevicauda y C. perspicillata, que se encuentran en el melissa (0.01), respectivamente, entre otros. Entre los grupo B. Mesophylla macconnelli considerado frugívoro insectívoros aéreos-insectívoros recolectores los valores estricto, consumió una morfoespecie exclusiva en su dieta, de solapamiento fueron mayores a 0.50, como entre L. por lo que fue separada de ambos grupos (Fig. 5). silvicolum-M. riparius (0.68). No se presentó solapamien- to de dieta entre los nectarívoros-insectívoros recolecto- Discusión res y los frugívoros nómades (Apéndice 2). Este estudio documenta por primera vez la dieta to- Relaciones tróficas.- El dendrograma generado a tra- tal de un ensamblaje de murciélagos en bosques monta- vés del análisis de cluster con los valores de solapamien- nos del Perú, utilizando las 36 especies de murciélagos to de Morisita-Horn (Horn 1966), muestra la separación documentados en el Santuario Nacional Pampa Hermo- principalmente de dos grupos: el grupo A conformado por sa (Arias et al. 2016). El ensamblaje de los murciélagos los frugívoros estrictos (Stenodermatinae); y el grupo B se encuentra agrupado en seis grupos funcionales, en conformado por los frugívoros-insectívoros (Carolliinae), donde la insectivoría de Carollia spp. y los murciélagos: nectarívoros-insectívoros (Glossophaginae y Lonchophy- Anoura spp., Glossophaga soricina y Lonchophylla hand- llinae), nectarívoros (A. aequatoris) y los insectívoros es- leyi, ha sido subestimada en estudios de composición de trictos (Vespertilionidae, Molossidae y Phyllostominae, ensamblajes de murciélagos en bosques tropicales del con excepción de Phyllostomus hastatus). Enchisthenes Perú, en donde se les considera solo como frugívoros y hartii presentó una dieta 100% frugívora pero fue segre- nectarívoros, respectivamente (Klingbeil & Willig 2009, Mena 2010, Carrasco 2011). Este hecho resalta la impor-
176 Rev. peru. biol. 26(2): 176 - 182 (Julio 2019) Dieta y estructura trófica de murciélagos en el Santuario Nacional Pampa Hermosa tancia de los estudios dietarios en el reconocimiento de especialización de C. perspicillata hacia las piperáceas. Por lo tanto, deducimos que C. perspicillata no sería es- murciélagos en ensambles ya que se podría subestimar pecialista de Piper spp., la especie podría cambiar sus há- orecursos sobreestimar (ítems elalimenticios) nicho alimentario para la declasificación los murciélagos de los bitos alimenticios como estrategia para evitar la compe- dentro de sus ensamblajes. tencia por frutos con C. brevicauda y otros murciélagos. Por otro parte, los artrópodos son tan importantes para En Carollia brevicauda que presentó una dieta frugí- su dieta como los frutos, incluso podrían ser de mayor vora-insectívora, los análisis de componentes principales importancia comparada con la dieta C. brevicauda; un muestran que dentro de su dieta frugívora, fue especialis- mayor número de muestras y análisis más profundos ta en el consumo de la familia Piperaceae (Piper spp.) pre- evidenciarían lo argumentado sentando un porcentaje de ocurrencia del 50%, congruen- te con los estudios de Giannini y Kalko (2004) y Gonçalves Por otro lado, a través de la interpretación de los com- da Silva et al. (2008) en bosques tropicales de tierras ba- ponentes principales consideramos a Vampyressa melis- jas, en donde se reportó la especialización de Carollia spp. sa como especialista de la familia Moraceae (Ficus spp.), hacia Piper - con 70% de ocurrencia de eventos en su dieta. Nuestros naceae (21%) y otras familias en menor proporción como resultados son respaldados por el estudio de Giannini y Araceae, Cecropiaceae,spp. (≥ 50%). Clusiaceae, El consumo Annonaceae, de la familia Marcgra Sola- Kalko (2004) en hábitats de tierras bajas, en donde re- viaceae ya documentadas para hábitats montanos (Lind- portaron la especialización de especies del género Vam- ner & Morawetz 2006, Loayza et al. 2006, Estrada-Villegas pyressa hacia Ficus et al. 2010), tomarían importancia en bosques montanos, Ficus spp. presenta una amplia distribución, desde tie- en donde Piper spp. decrece en cuanto a riqueza y den- rras bajas hasta hábitats spp. (≥85%). montanos Se (González-Castañedaconoce que el género sidad (Fleming 1986, Giannini 1999). La insectivoría de et al. 2010, Heer et al. 2015), por tanto debido a la dispo- C. brevicauda (18% de ocurrencia), indica que la especie nibilidad y a los resultados aquí presentados, considera- complementaría su dieta frugívora con el consumo princi- mos que Vampyressa spp. conservaría su especialización palmente de lepidópteros y coleópteros (Fig. 3, Apéndice en diferentes altitudes, aunque son necesarios mayores 1). Estudios de dieta por técnicas convencionales, subes- estudios que incluyan la dieta en hábitats premontanos. timan la insectívora de los murciélagos frugívoros como En cuanto a Platyrrhinus masu y Platyrrhinus infuscus, si Carollia spp. (Gorchov et al. 1995, Novoa et al. 2011). En bien la ocurrencia de moráceas fue menor (<50%) com- un estudio de la dieta insectívora de Carollia spp. realizado parado a V. melissa, se espera que un mayor número de por medio de isótopos estables, se reportó que presentan muestras resolvería la especialización de Platyrrhinus hacia las moráceas, considerando la preferencia de los consumiendo 24 familias de artrópodos entre larvas y frugívoros nómades hacia moráceas en los bosques mon- adultosuna posición (York intermedia& Billings 2009). entre Un la análisisfitofagia de e dietainsectivoría, en fru- tanos del SNPH (Fig. 1). gívoros a nivel molecular; mencionan que los artrópodos En Stunira lilium se evidenció su preferencia por la de cuerpos blandos (incluida el estado larval), pueden ser familia Solanaceae (80% de ocurrencia) (Apéndice 1), deteriorados en su totalidad en el proceso de digestión, o pero los componentes principales no mostraron una cla- incluso la masticación puede disgregar partes de exoes- ra separación de su dieta, esto debido a que Solanaceae queleto haciéndolos irreconocibles (Hayward et al. 2013). estuvo representada en la dieta de otros murciélagos y Técnicas a nivel molecular o isotopos se hacen necesarios fue la familia más consumida (Fig. 1, Apéndice 1). Di- para analizar a más detalle la importancia de los artrópo- versos estudios en bosques tropicales muestran que S. dos en la dieta de C. brevicauda. lilium Así mismo en la dieta de Carollia perspicillata se evi- piperáceas, que también suelen ser frecuentes en su die- dencia una dieta frugívora-insectívora; si bien los com- ta (Giannini prefiere 1999, frutos Mello de et solanáceas al. 2008, porNovoa encima et al. de2011, las ponentes principales no muestran la especialización Suárez & Montenegro 2015). En el estudio de Giannini hacia ciertos recursos, la especie presentó mayor pre- (1999) en una gradiente altitudinal de hábitats monta- ferencia por solanáceas y artrópodos (40% ocurrencia, nos, se observó S. lilium consume solanáceas en toda la en ambos). El estudio de Fleming (1991) en hábitats gradiente siendo mayor en tierras altas; en otro estudio de bosques tropicales, reportó que el tamaño corporal en hábitats montanos si bien las piperáceas conforma- de Carollia ron parte importante en la dieta anual de S. lilium, las las especies simpátricas C. perspicillata y C. brevicauda, solanáceas están presentes en todos los meses del año spp. influye en la selección de susVismia recursos; spp. (Mello et al. 2008). Por lo tanto, sustentado con los tra- (Clusiaceae), y frutos de menor tamaño como Piper spp., bajos citados, concluimos que S. lilium se presenta como respectivamente;prefiere frutos grandes selección (tamaño, que reducepeso) como la competencia. especialista de solanáceas. Algunos estudios en hábitats tropicales evidencian que Sturnira magna a diferencia de S. lilium no consumió C. perspicillata en simpatría con C. brevicauda y otros solanáceas; las aráceas, ciclantáceas y cecropiáceas fue- murciélagos de tamaño similar, presentaron mayor pre- ron sus principales recursos. Un estudio realizado en ferencia por frutos de solanáceas, clusiáceas, cecropiá- bosques tropicales de tierras medias, reporta el consu- ceas entre otros, en presencia de piperáceas (Piper spp). mo de frutos de aráceas y marcgraviáceas por parte de S. (Ríos-Blanco & Pérez-Torres 2015, Novoa et al. 2011), magna (ocho muestras) (Arguero et al. 2012). Estas dife- rencias en la dieta Sturnira spp. al igual que en Carollia (2004) y Gonçalves da Silva et al. (2008), en cuanto a la lo que difiere de lo argumentado por Giannini & Kalko Rev. peru. biol. 26(2): 177 - 182 (July 2019) 177 Arias & Pacheco spp. podrían atribuirse a los diferentes tamaños de los para Myotis spp. en hábitats tropicales (Machado 2002, Aguiar & Antonini 2008); por otro lado, estudios de Las familias Araceae, Cyclanthaceae y Marcgraviaceae dieta con análisis moleculares muestran que especies murciélagos que influiría en la selección de sus recursos. del género Myotis, pueden consumir un alto porcentaje de dípteros, efemerópteros y arácnidos además de co- etson al. generalmente2012, Arias et plantasal. 2016); epífitas por lo que y Cecropiaceae S. magna podría son leópteros y lepidópteros (Clare et al. 2011, Gonsalves árboles de ≥15 m de altura aproximadamente (Arguero- et al. 2013, Galan et al. 2017). En el estudio de Galan ción vertical en el forrajeo permite una partición de los et al. (2017) a través del análisis de componentes prin- recursos,forrajear principalmenteque sirve como estrategiaen estratos para altos. evitar La estratifica la compe- cipales se observa que Myotis spp. segrega sus dietas tencia entre congéneres y permitir su coexistencia (Thies por el consumo de arácnidos, dípteros, himenópteros y & Kalko 2004, Suárez-Castro & Montenegro 2015). Un hemípteros, siendo los arácnidos y dípteros los que pre- estudio de disponibilidad de recursos, sería necesario sentaron una mayor ocurrencia de eventos (>45%); así mismo en el estudio Clare et al. (2011) para una espe- de la dieta de ambas especies. cie de Myotis, los dípteros y efemerópteros presentaron para confirmar las diferencias de forrajeo y segregación una ocurrencia > 35%, mientras que los coleópteros y Por otra parte, en murciélagos como Anoura spp., la lepidópteros <10%. En contraste, en nuestros resulta- dieta fue principalmente nectarívora-insectívora; los dos los arácnidos, dípteros y efemerópteros presenta- componentes principales mostraron variación entre ron una baja ocurrencia de eventos (<15%), mientras la dieta de Anoura cultrata y A. peruana (Fig. 3). Con- que los coleópteros para Myotis spp. presentaron una - familias descritas por Tschapka y Dressler (2002), se teros un 22%. Por tanto, deducimos que Myotis spp. observósiderando que las A. características cultrata quiropterofílicas de las- presentaocurrencia una ≥40%, dieta lepidópteros generalista, >20 en %,donde y los dípteros himenóp y licas como Bombacaceae, Cactaceae y Rubiaceae que arácnidos podrían ser utilizados con mucha más fre- fueron exclusivas para su prefirió dieta, mientras plantas que quiropterofí A. perua- cuencia por los murciélagos. La metodología utilizada na consumió en el presente estudio solo detecta restos visibles en fe- Euphorbiaceae, Bromeliaceae y otras con pocas carac- cas, por lo que presas de cuerpos blandos deteriorados plantas quiropterofílicas como Fabaceae,- en el proceso de masticación y digestión, podrían estar mataceae, y otras como Asteraceae; siendo A. peruana subrepresentadas. Análisis de dieta a nivel molecular menosterísticas selectiva quiropterofílicas en su dieta. como En ambas Malvaceae, especies Melasto se ob- serían necesarios para tener datos más precisos en la servó que la preferencia por alguna familia fue baja: A. determinación de artrópodos. cultrata por rubiaceae (26%) y A. peruana por fabáceae (34%); dentro de este contexto consideramos que am- Los valores bajos de amplitud de nicho alimentario bas especies son generalistas, lo que concuerda con los (Ba) indican que los recursos no son utilizados de ma- estudios a través del análisis del polen de Muchhala y nera uniforme, lo que evidencia las preferencias de los Jarrín (2002), Caballero-Martínez et al. (2009), Barros murciélagos por algunos recursos: como C. brevicauda et al. (2013), quienes concluyen que Anoura spp. son hacia Piper aduncum (Piperaceae), S. lilium hacia Sola- generalistas en el consumo de sus recursos. num spp. (Solanaceae) y V. melissa hacia Ficus spp. (Mo- raceae); resultados que concuerda con los estudios de Las diferencias de la dieta de Anoura spp. podrían Gorchov et al. (1995), Mello et al. (2008) y Giannini y estar relacionadas a la disponibilidad del recurso y las Kalko (2004). Así mismo se observó la preferencia de diferencias morfológicas de las especies. Según el estu- A. peruana hacia Inga sp. (Fabaceae) y A. cultrata ha- dio de Muchhala y Jarrín (2002), diferencias de tamaño cia Condamynea corymbosa (Rubiaceae). En Sturnira entre A. caudifer y A. geoffroyi - magna la amplitud de nicho alimentario fue muy baja vamente con las preferencias por sus recursos, lo que (0.05), debido a que consumieron pocos recursos (Ta- permite la coexistencia y reduce se la relacionan competencia. significati La pre- bla 1). En los insectívoros estrictos la amplitud de nicho sencia de artrópodos en la dieta de A. cultrata (21%) y fueron más altos en comparación a los murciélagos que A. peruana (16%) muestran que podrían complementar consumen plantas, como en M. keaysi (Ba=0.41); esto su dieta nectarívora, predicción que es soportada con los estudios de Zortea (2003) y Barros et al. (2013) - para dos especies del género Anoura en bosques tropi- podos).debido a que están influenciados por el bajo número de cales, en donde documentan que la insectivoría fue par- artrópodos identificados (nueve morfoespecies artró te importante en varias estaciones del año. En cuanto al solapamiento de la dieta de los mur- ciélagos, los valores de solapamiento (> 0.50) indican Los componentes principales muestran la segrega- que en la dieta de los murciélagos existiría un nivel ción de las dietas de Myotis spp., por algunos recursos de competencia por el alimento. Vampyressa melissa y exclusivos para cada especie, como Hymenoptera y Platyrrhinus masu, estarían compitiendo por frutos de Araneae para M. keaysi, y Dermaptera y Ephemeropte- Ficus spp., resultados congruentes con los estudios de ra para M. riparius, aunque mostraron preferencia por Ríos-Blanco y Pérez-Torres (2015) en donde se obser- Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera (Apéndice 1), va competencia por Ficus spp. dentro de los frugívoros pero no se disgregaron sus dietas por ser recursos de nómades reportados. Los murciélagos S. lilium y Uro- importancia para Carollia spp. y Anoura spp. La prefe- derma bilobatum, competirían por frutos de solanáceas, rencia por coleópteros y lepidópteros ha sido reportado resultado similar al estudio de Novoa et al. (2011) en
178 Rev. peru. biol. 26(2): 178 - 182 (Julio 2019) Dieta y estructura trófica de murciélagos en el Santuario Nacional Pampa Hermosa donde murciélagos del grupo de los frugívoros seden- algunos murciélagos, como se menciona en el estudio tarios y los nómades estarían compitiendo por solaná- Gorchov et al. (1995), en donde se limitaron solo al aná- ceas. Por otro lado, Anoura cultrata y Anoura caudifer, lisis de semillas, a pesar de la presencia de restos de competirían por plantas y artrópodos: Inga sp. y co- artrópodos en las fecas de los murciélagos. leópteros. Los valores bajos de solapamiento de dieta Las subfamilias, Glossophaginae y Lonchophyllinae (<0.50) presentes en murciélagos como Glossophaga formaron dos grupos separados, lo que concuerda con soricina-Anoura spp., son similares a lo encontrado por Muñoz-Saba et al. (1997), en donde se presentan - también la dieta insectívora de algunos nectarívoros. dalos porestudios Parlos filogenéticos- et al. (2014) moleculares basados en decaracteres Datzmann mor et- Los valores de Ba para Myotis keaysi-M. riparius (0.56), fológicosal. (2010) y y moleculares. Baker et al. En(2012) todos y estosla filogenia estudios presenta ambas sugieren que solaparían sus dietas dentro del consumo subfamilias presentan ancestros diferentes separándo- de coleópteros y lepidópteros, similar al estudio de Ma- los en clados independientes; lo que tendría relación a chado (2002) quien sugiere que Myotis spp. presentan sus hábitos alimenticos. Un estudio en la morfología de dietas similares. Estos resultados muestran un nivel de la lengua y toma de néctar de Glossophaginae y Loncho- competencia por el recurso, aunque conocer la deman- phyllinae, evidencian que los murciélagos de ambas sub- da de plantas y artrópodos en relación a su disponibili- conllevaría a la partición de sus recursos (Tschapka et al. mencionados. familias difieren en sus estrategias alimentarias, lo que dad permitiría afirmar la competencia por los recursos 2015). Por lo tanto, los resultados presentados en este estudio se corresponderían con las preferencias alimen- valores de solapamiento de dieta, se presentaron dos ticias de ambas subfamilias. grupos:Con respectomurciélagos a las querelaciones tienen tróficasuna dieta en basetotalmen a los- Por otro lado, la insectivoría en Phyllostominae es te frugívora (frugívoros estrictos) conformada por la concordante con el estudio de Giannini & Kalko (2004), subfamilia Stenodermatinae, y murciélagos que tienen aunque en nuestros análisis Phyllostomus hastatus, fue dietas insectívoras ya sea de manera parcial como las frugívoro (una muestra fecal) mientras que en el estudio subfamilias Carolliinae, Glossophaginae, Lonchophylli- de Giannini y Kalko (2004) se considera principalmente nae, o total como las familias Molossidae, Vespertilio- como frugívoro-nectarívoro (37 muestras fecales). Baker nidae y la subfamilia Phyllostominae (con excepción de Phyllostomus hastatus). Estos resultados concuerdan primariamente insectívoros, la dualidad de hábitos ali- con un estudio previo de Giannini y Kalko (2004) quie- menticioset al. (2012) (artrópodos afirma que y plantas)si bien los es probable.Phyllostominae son nes observaron mediante un análisis de agrupamiento de las dietas de los murciélagos, que la conformación Las familias Vespertilionidae y Molossidae se encon- de grupos resultantes se correlacionan con su posición traron agrupadas en general dentro del grupo B (dietas - insectívoras), sin separarse por completo de Phyllosto- - midae (Carolliinae, Glossophaginae, Lonchophyllinae); nae,filogenética. Glossophaginae, En dicho principalmente) estudio los autores y anímalívoros reconocie en contraste en el estudio de Simmons y Geisler (1998) (Phyllostominaeron dos grupos: principalmente). fitófagos (Stenodermatinae, Nuestros resultados Carollii ambas familias se resuelven como clados independien- concuerdan con lo documentado por Giannini y Kalko tes de Phyllostomidae. Análisis de dietas a nivel más es- (2004) en cuanto a la frugivoría estricta de Stenoder- Carollia spp. insectívoras, tal vez podría separar a Vespertilionidae y (Carolliinae) y Glossophaga spp. (Glossophaginae) que Molossidaepecífico, especialmente totalmente parade la losfamilia murciélagos Phyllostomidae, con dietas y matinae; pero difieren con la posición de han sido consideradas dentro de los fitófagos. confirmar los resultados aquí mostrados en cuanto a las - relacionesLos resultados tróficas obtenidosde los murciélagos. aportan al conocimiento de midae,Estudios señalan filogenéticos-moleculares que la insectivoría en dicha relacionados familia es a la dieta de los murciélagos y de los servicios ecosistémi- unla diversificación hábito primitivo de compartido los hábitos condietarios familias de quePhyllosto tienen cos, como polinizadores, dispersores de semillas, y con- insectivoría estricta, como Vespertilionidae (Ferrarezzi troladores biológicos, que estarían realizando en los bos- & Gimenez 1996, Baker et al. 2012). Baker et al. (2012) ques montanos del Santuario Nacional Pampa Hermosa. - La dieta de las especies Vampyressa melissa, Platyrrhinus midae, el género Carollia, Lonchophylla, Glossophaga y masu, Anoura peruana y Lonchophylla handleyi son nue- Anouraconsideran, se ubican que dentro dentro de de la un filogenia ancestro de primariamente los Phyllosto vos reportes al conocimiento de la dieta de los murcié- insectívoro. Por tanto en nuestros análisis, la insectívo- lagos neotropicales. Así mismo, la dieta insectívora de ra encontrada en los murciélagos citados es un resulta- Carollia spp., Anoura cultrata y Glossophaga soricina son nuevos aportes para hábitats de bosques montanos. Su- con el estudio de Giannini y Kalko (2004) respecto a la gerimos que dentro de los estudios de dieta se analice la posicióndo esperado. de CarolliaPor otro ylado, Glossophaga, nuestros resultadosesto podría difieren tener insectivoría de los frugívoros y nectarívoros, ya que sus relación con las diferencias en la disponibilidad de re- hábitos dietarios podrían estar siendo limitados solo a cursos, estacionalidad y el estudio de las muestras ana- frutos y polen. Análisis de estacionalidad y disponibili- lizadas. Resaltando este último punto, es necesario to- dad de los recursos (plantas y artrópodos) en relación a mar en cuenta el análisis de polen y artrópodos ya que la dieta, son necesarios para tener una mejor interpre- podrían ser componentes representativos en la dieta de tación de los recursos consumidos por los murciélagos.
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Rol de los autores: EA identificó las muestras, realizó los análisis, la interpretación de datos y se encargó de la redacción del artículo. EA y VP diseñaron el estudio y realizaron el trabajo de campo. VP contribuyó con el manuscrito.
Conflicto de intereses: Los autores no incurren en conflictos de intereses.
Fuentes de financiamiento: Financiado por el Consejo Superior de Investigaciones de la Uni- versidad Nacional Mayor de San Marcos, proyectos N° 111001031, 121001061. Idea Wild por la donación de equipos.
Aspectos éticos / legales: Permisos de investigación, N°02-2011 SERNANP-DGANP-J/SNPH y N°0272-2012-AG- DGFFS-DGEFFS
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