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LILIAN ROSANA SILVA RABELO

MONITORAMENTO DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA, ) EM CINCO MUNICÍPIOS DO ESTADO DE GOIÁS

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Agronomia, da Universidade Federal de Goiás, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Agronomia, área de concentração: Produção Vegetal.

Orientadora: Prof.(a) Dr.(a) Valquíria da R. S. Veloso

Goiânia, GO - Brasil 2010

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LILIAN ROSANA SILVA RABELO

MONITORAMENTO DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA, TEPHRITIDAE) EM CINCO MUNICÍPIOS DO ESTADO DE GOIÁS

Dissertação DEFENDIDA E APROVADA em ___de ______de _____ pela Banca Examinadora constituída pelos membros:

______Prof. Dr. Ronaldo Veloso Naves Pesq. Dr. Ricardo Adaime da Silva

Universidade Federal de Goiás Embrapa - Amapá

______Profa. Dra. Valquíria da Rocha Santos Veloso Universidade Federal de Goiás

Goiânia, Goiás Brasil

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À minha filha Mariana , que deu novo sentido à minha existência;

Aos meus pais Terezinha e João Alberto , pela educação e apoio incondicional para enfrentar os desafios que têm surgido ao longo da minha vida;

Às minhas irmãs Dalila e Dianina , pelo incentivo, apoio e compreensão nos momentos difíceis... amo vocês.

Dedico

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AGRADECIMENTOS

A Deus, por me dar forças e sabedoria para a realização deste trabalho.

À Profa. Dra. Valquíria da Rocha Santos Veloso, pela oportunidade de trabalhar sob a sua orientação, pela confiança, paciência, amizade, incentivo, ensinamentos e pela sua compreensão nos momentos difíceis.

Ao pesquisador Dr. Ricardo Adaime da Silva e à equipe do Laboratório de Entomologia, da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa), Amapá (AP), pelo apoio e pela oportunidade em participar do curso de identificação taxonômica das moscas-das- frutas realizado por sua equipe.

Ao Prof. Dr. Sinval Silveira Neto e à Profa. Dra. Regina Botequio Moraes, do Departamento de Entomologia e Nematologia da Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz (Esalq/USP), pela colaboração nos estudos de análises faunísticas de moscas-das- frutas.

À equipe do Laboratório de Identificação de Insetos da Escola de Agronomia e Engenharia de Alimentos da Universidade Federal de Goiás (EA/UFG), à Dra. Gislene Auxiliadora Ferreira e à doutoranda Anderli Divina Ferreira Rios, pelo grande apoio nas identificações taxonômicas das moscas-das-frutas, e às estagiárias Fernanda Hiromi e Kamila Queiroz, pelas colaborações técnicas.

Aos amigos da pós-graduação em Agronomia da EA/UFG, Maria Lucia Martins, Juliano B. Magalhães e André F. Pereira.

Às engenheiras agrônomas da Agência Goiana de Defesa Agropecuária (Agrodefesa), Elíria Alves Teixeira e Fernanda de Sillos Faganello, pelas palavras de incentivo nos momentos difíceis e pelo apoio durante estes dois anos de trabalho.

Aos técnicos da Agrodefesa, Ângelo, Anderson, Vicente, Anaice e Natanael, pelo apoio na coleta das amostras e na condução da pesquisa.

Ao engenheiro agrônomo Wladimir Queiroz, responsável técnico das áreas de cucurbitáceas da Região do Vale do São Patrício (GO), pelo apoio na condução da pesquisa.

Ao Prof. Dr. Wilson Monzena e ao pesquisador Dr. Ailton Pinheiro Lôbo, pelas valiosas sugestões e contribuições estatísticas.

Aos produtores de cucurbitáceas da Região do Vale do São Patrício e à Goiás Verde Indústria de Alimentos, por permitirem os trabalhos de coleta em suas propriedades.

À EA/UFG, pela oportunidade de realização do curso de Mestrado em Agronomia.

À Agrodefesa, pelo apoio com recursos humanos e financeiros para condução da pesquisa.

À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Goiás (Fapeg), pelo financiamento desta pesquisa.

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SUMÁRIO LISTA DE TABELAS...... 7 LISTA DE FIGURAS...... 8 RESUMO GERAL...... 9 GENERAL ABSTRACT...... 11 1 INTRODUÇÃO GERAL ...... 13 2 REVISÃO BIBLIOGRAFICA...... 15 2.1 MOSCAS-DAS-FRUTAS...... 15 2.1.1 Importância econômica...... 15 2.1.2 Aspéctos ecológicos...... 17 2.1.3 Análise faunística...... 18 2.1.4 Flutuação populacional...... 20 2.1.5 Moscas-das-frutas em Goiás...... 23 2.2 IMPORTÂNCIA QUARENTENÁRIA DAS MOSCAS-DAS-FRUTAS... 25 3 MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA, TEPHRITIDAE) EM QUATRO MUNICÍPIOS DA REGIÃO DO VALE DO SÃO PATRÍCIO, GOIÁS...... 28 RESUMO...... 28 ABSTRACT...... 28 3.1 INTRODUCÃO...... 29 3.2 MATERIAL E MÉTODOS...... 31 3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO...... 34 3.4 CONCLUSÕES...... 42 4 ANÁLISE FAUNÍSTICA E FLUTUAÇÃO POPULACIONAL DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA, TEPHRITIDAE) EM UM POMAR COMERCIAL DE GOIABA EM CRISTALINA GOIÁS..... 43 RESUMO...... 43 ABSTRACT...... 43 4.1 INTRODUCÃO...... 44 4.2 MATERIAL E MÉTODOS...... 46 4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO...... 48 4.4 CONCLUSÕES...... 56 5 CHAVE PICTÓRICA PARA AS ESPÉCIES DE MOSCAS-DAS- FRUTAS (DIPTERA, TEPHRITIDAE) REGISTRADAS NO ESTADO DE GOIÁS...... 58 RESUMO...... 58 ABSTRACT...... 58 5.1 INTRODUCÃO...... 58 5.2 MATERIAL E MÉTODOS...... 60 6 CONSIDERACÕES FINAIS...... 70 7 REFERÊNCIA BIBLIOGRÁFICAS...... 72

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LISTA DE TABELAS Tabela 2.1. Espécies de moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) registradas no Estado de Goiás...... 23

Tabela 3.1. Número de armadilhas modelo McPhail instaladas no monitoramento de moscas-das-frutas do Sistema de Mitigação de Risco de grandis e em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado, na Região do Vale do São Patrício (GO)...... 33

Tabela 3.2. Números de moscas-das-frutas coletadas em armadilhas modelo McPhail na Região do Vale do São Patrício (GO), de novembro de 2004 a outubro de 2009...... 35

Tabela 3.3. Espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail na Região do Vale do São Patrício (GO), de novembro de 2004 a outubro de 2009...... 35 Tabela 3.4. Frequência das espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail na Região do Vale do São Patrício (GO), de novembro de 2004 a outubro de 2009...... 36

Tabela 3.5. Número de fêmeas e porcentual de espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail na Região do Vale do São Patrício (GO), de novembro de 2004 a outubro de 2009...... 37

Tabela 3.6. Número de fêmeas e porcentual de espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado, na Região do Vale do São Patrício (GO), de setembro de 2008 a agosto de 2009...... 40

Tabela 4.1. Número e frequência de moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) coletadas em pomar de goiaba no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009...... 48

Tabela 4.2. Número e frequência das espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009...... 50

Tabela 4.3. Análise faunística das espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009...... 50

Tabela 4.4. Análise de correlação entre os fatores meteorológicos: precipitação pluviométrica acumulada semanal (mm), umidade relativa do ar (média semanal em %), temperatura média semanal (°C) e a flutuação das espécies mais frequentes de moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae), coletadas com armadilhas McPhail em um pomar comercial de goiaba no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009...... 56

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LISTA DE FIGURAS Figura 3.1. Municípios da Região do Vale do São Patrício (GO), onde foi realizado monitoramento das moscas-das-frutas, de outubro de 2004 a novembro de 2009...... 32

Figura 3.2. Número e porcentagem de espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail em quatro municípios da Região do Vale do São Patrício (GO), de novembro de 2004 a outubro de 2009...... 38

Figura 3.3. Flutuação populacional de Anastrepha spp. e de A. obliqua capturadas em armadilhas modelo McPhail nos municípios de Carmo do Rio Verde, Itapuranga, Jaraguá e Uruana, na Região do Vale do São Patrício (GO), de setembro de 2008 a agosto de 2009...... 41

Figura 3.4. Flutuação populacional de A. leptozona e de A. pickeli capturadas em armadilhas modelo McPhail na Região do Vale do São Patrício (GO), de setembro de 2008 a agosto de 2009...... 36

Figura 4.1. Flutuação populacional de C. capitata relacionada com a disponibilidade de frutos em um pomar comercial de goiaba no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009...... 52

Figura 4.2. Flutuação populacional de Anastrepha spp., A. fraterculus e A. sororcula relacionada com a disponibilidade de frutos em um pomar comercial de goiaba no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009...... 53

Figura 4.3. Fatores meteorológicos do município de Cristalina (GO) coletados da Estação Meteorológica de Cristalina, de novembro de 2008 a outubro de 2009...... 55

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RESUMO GERAL

RABELO, L. R. S. Monitoramento de moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) em cinco municípios no estado de Goiás . 2010. 83 f. Dissertação (Mestrado em Agronomia: Produção Vegetal) – Escola de Agronomia e Engenharia de Alimentos, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, 2010 1.

As moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) são consideradas importantes pragas da fruticultura mundial, pois causam perdas significativas à produção e limitam o livre transporte de frutas devido às restrições quarentenárias impostas por países importadores. O conhecimento da dinâmica populacional das moscas-das-frutas de uma determinada região é um fator importante para o manejo desta praga. As moscas-das-frutas foram estudadas a partir de levantamentos realizados em cinco municípios do Estado de Goiás, com os objetivos gerais de aumentar o conhecimento sobre as espécies ocorrentes, índices faunísticos, flutuações populacionais e elaborar uma chave de identificação pictórica para as espécies registradas neste Estado. As coletas foram realizadas semanalmente, em armadilhas modelo McPhail, com atrativo alimentar (proteína hidrolisada de milho a 5%). A flutuação populacional das espécies mais frequentes foi avaliada por meio do índice MAD (mosca/armadilha/dia). De novembro de 2004 a outubro de 2009, os levantamentos foram realizados em cultivos de cucurbitáceas e em pomares domésticos e, de setembro de 2008 a agosto de 2009, em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado, na Região do Vale do São Patrício (GO), em quatro municípios pertencentes à área com Sistema de Mitigação de Risco (SMR) de A. grandis . O estudo também foi conduzido em um pomar comercial de goiaba no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009. Na Região do Vale do São Patrício, foram capturadas 173 fêmeas de Anastrepha e identificadas 14 espécies pertencentes a cinco grupos infragenéricos. Em Uruana, foi capturado o maior número de moscas-das-frutas (37%), seguido de Itapuranga (30%), Carmo do Rio Verde (26%) e Jaraguá (7%), sendo que A. manihoti foi a espécie mais frequente (34%), seguida da A. obliqua (19,65%) e da A. pickeli (13,87%). Quanto às espécies A. dissimilis , A. quiinae e A. pickeli , elas foram referidas pela primeira vez no Estado de Goiás. Já A. grandis foi capturada pela primeira vez nos municípios de Uruana e Jaraguá com MAD, dentro dos índices aceitos para exportação de frutos de cucurbitáceas. Na Região do Vale do São Patrício, as moscas-das- frutas do gênero Anastrepha ocorrem em todas as estações do ano, e os picos populacionais coincidem com o período de frutificação da maioria das espécies de plantas hospedeiras dos Cerrados. No pomar comercial de goiaba em Cristalina, foram capturados 170.812 exemplares (machos e fêmeas) de C. capitata , dos quais 1.654 são fêmeas de Anastrepha . C. capitata (a espécie mais abundante), representando 98,24% do total. Já o gênero Anastrepha foi representado por 1,76%, sendo identificadas sete espécies, das quais A. fraterculus (1,461%) e A. sororcula (0,175%) foram as mais frequentes. C. capitata e A. fraterculus foram associadas à classe “super” de dominância, abundância, frequência e constância. As sete espécies de Anastrepha amostradas neste estudo correspondem ao índice de diversidade de 1,09. O pico populacional de C. capitata e A. fraterculus coincide com a época de produção de frutos da goiaba, com uma explosão populacional em janeiro de 2009. Os níveis populacionais de C. capitata mantiveram-se relativamente altos em todo o período de coleta, exceto de março a julho de 2009, com pico em dezembro de 2008. Houve correlação significativa da flutuação populacional de C. capitata e de A. fraterculus com os fatores meteorológicos estudados. Foi elaborada uma chave de 10

identificação pictórica para as 22 espécies de moscas-das-frutas registradas em Goiás: A. amita , A. bahiensis , A. bistrigata , A. dissimilis , A. distincta , A. fraterculus , A. grandis , A. leptozona , A. manihoti , A. montei , A. obliqua , A. pseudoparallela , A. pickeli , A. quiinae , A. serpentina, A. sororcula , A. striata, A. turpiniae , A. zenildae , A. zerny, Ceratitis Capitata e Anastrepha sp. (espécie nova - R. A. Zucchi - inf. pessoal).

Palavras-chave : Dinâmica populacional; Anastrepha ; Ceratitis capitata ; fruticultura; taxonomia.

______1 Orientadora: Prof.(a) Dr.(a) Valquíria da Rocha Santos Veloso (EA/UFG).

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GENERAL ABSTRACT

RABELO, L. R. S. Monitoring fruit (Diptera, Tephritidae) in five municipalities of the state of Goiás – Brazil . 2010. 83 f. Dissertation (Master of Science in Agronomy: Crop Science) – Escola de Agronomia e Engenharia de Alimentos, Universidade Federal de Goiás, Goiânia – Brazil. 2010. 1

Fruit flies ( Diptera, Tephritidae ) are important pests in world fruit orchards; responsible for significant yield losses, and an obstacle to the fruit market due to quarantine restrictions imposed by importing countries. The knowledge of their population dynamics in a specific region is an important factor in insect pest management programs. Fruit flies were monitored by surveys conducted in five counties of the state of Goiás, aiming to increase the knowledge of the , the faunistic index, the population fluctuation, as well as to elaborate a pictorial identification key for the species catalogued. Collecting expeditions were conducted weekly, using traps model McPhail, with corn hydrolyzed protein at 5% as food attractant. The most common species population fluctuation was assessed by the FTD (/trap/day) index. Surveys took place from November 2004 to October 2009 in cucurbit crops and family orchards; and from September 2008 to August 2009 in fragments of the native vegetation of the Cerrado (Brazilian Savanna), at the Vale do São Patrício - GO region, in four counties belonging to the area of Mitigating Risk System (MRS) of A. grandis . This study was also carried out in a guava commercial orchard in the Cristalina county – GO, from November 2008 to October 2009. In the Vale do São Patrício 173 Anastrepha females were captured, and 14 species identified as belonging to five infrageneric groups. The largest number of flies captured took place in the Uruana county (37%), followed by Itapuranga (30%), Carmo do Rio Verde (26%), and Jaraguá (7%) counties. A. manihati species was the most common (34%), followed by A. obliqua (19.65%), and A. pickeli (13.87) A. dissimilis , A. quiinae and A. pickeli were recorded for the first time in the state of Goiás. A. grandis was captured for the first time in the counties of Uruana and Jaraguá with FDI within the contents accepted for cucurbits fruit export. In the Vale do São Patricio region the genus Anastrepha occurred in all seasons, with population peaks coinciding with the fructification period of most of the host species of the Cerrado fauna. At the guava commercial orchard of Cristalina 170,812 male and female individuals of C. capitata , and 1, 654 female individuals of Anastrepha were captured. C. capitata was the most abundant, with 98.24% of the total, while genus Anastrepha was the least, with 1.76%, and seven species identified, in which A. fraterculus (1.46%) and A. sororcula (0.175%) were the most common. C. capitata and A. fraterculus were associated with the class “super” of dominance, abundance, frequency and constancy. The seven species of Anastrepha sampled in this work matched the 1.09 index of diversity. C. capitata and A. fraterculus population peaks coincided with the guava production season, with a population outburst occurring in January 2009. C. capitata population levels remained relatively high during the collecting period, except from March to July 2009, with peaks in December 2008. There was a significant correlation of C. capitata and A. fraterculus population fluctuation with weather. A pictorial identification key was elaborated for the 22 species of fruit flies recorded in Goiás: A. amita , A. bahiensis , A. bistrigata , A. dissimilis , A. distincta , A. fraterculus , A. grandis , A. leptozona , A. manihoti , A. montei , A. obliqua , A. pseudoparallela , A. pickeli , A. quiinae , A. serpentina, A. sororcula , A. striata, A. turpiniae , 12

A. zenildae , A. zerny, Ceratitis Capitata and Anastrepha sp. (new species - R. A. Zucchi – personal information).

Key words : Population dynamics; Anastrepha ; Ceratitis capitata ; orchard; .

______1 Adviser: Prof.(a) Dr.(a) Valquíria da Rocha Santos Veloso (EA/UFG).

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1 INTRODUÇÃO GERAL

No Estado de Goiás, a produção de frutas apresenta-se como importante alternativa de desenvolvimento econômico e social, tendo elevada perspectiva de crescimento. As características de clima, solo, topografia favorável, localização geográfica e as vantagens socioeconômicas favorecem o desenvolvimento da fruticultura, principalmente para as culturas da banana, citros, abacaxi, maracujá, goiaba e, mais recentemente, da uva. Dentre as olerícolas, o cultivo da melancia se destaca, pois é cultivada em 32 municípios, com área de 7.222 hectares (Seplan, 2009). A melancia tem contribuído para aumentar as exportações brasileiras de produtos agrícolas. Em 2009, foi a segunda olerícola mais exportada em quantidade e valor (Ibraf, 2009), sendo que o Estado de Goiás participou com 2,2% das exportações brasileiras de melancia, somando 5 mil toneladas (Mapa, 2009). O crescimento da fruticultura em Goiás é constantemente surpreendido por problemas fitossanitários ocasionados principalmente pelas moscas-das-frutas, as quais representam um dos maiores obstáculos à produção e à comercialização de frutos frescos no Brasil e no mundo. Isso ocorre devido aos danos diretos causados por suas larvas em desenvolvimento no interior dos frutos, bem como por restrições quarentenárias impostas por países importadores desses produtos (Malavasi, 2000). As espécies de moscas-das-frutas de importância econômica para o Brasil são basicamente as do gênero Anastrepha spp. e Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824). Na mais recente compilação, foram registradas no país 107 espécies de Anastrepha (Zucchi, 2008), das quais 18 ocorrem no Estado de Goiás (Veloso et al., 2000) e oito são consideradas de importância econômica no Brasil. Segundo Nascimento et al. (1993), as espécies A. fraterculus , A. obliqua , A. sororcula , A. grandis e C. capitata são relacionadas pelas agências de proteção de vários países como espécies quarentenárias. Entretanto, em um mesmo país, a importância de uma espécie pode variar segundo o hospedeiro, a região ou a época do ano. Dentre as espécies de moscas-das-frutas que possuem restrições quarentenárias, destaca-se A. grandis , que tem como principal hospedeiro os frutos da 14

família . Para exportar frutos frescos de cultivos de cucurbitáceas para países livres ou indenes dessa praga, os países infestados devem ter seus frutos oriundos de Áreas Livres de Pragas (ALP) ou de áreas com a implantação do Sistema Integrado de Medidas para Manejo do Risco de Pragas (SMR) reconhecidas oficialmente . A geração de informações sobre as moscas-das-frutas é de suma importância para diminuir as perdas nas lavouras e, assim, proporcionar, como forma de atender às exigências dos países importadores, o aumento das exportações pela manutenção de ALP ou de SMR. Contudo, para o estabelecimento bem-sucedido de estratégias de manejo e de controle das moscas-das-frutas, é necessário ter conhecimento da diversidade de espécies, dinâmica populacional, hospedeiros e níveis de infestação. Portanto, no sentido de contribuir com o conhecimento de parte desses requisitos, esta pesquisa tem como objetivos: 1) identificar as moscas-das-frutas ocorrentes em quatro municípios da Região do Vale do São Patrício (GO), pertencentes à área com SMR para A. grandis , e analisar a flutuação populacional das espécies mais frequentes; 2) caracterizar as populações das moscas-das-frutas por meio de índices faunísticos e estudar a flutuação populacional das espécies mais frequentes em um pomar comercial de goiaba no município de Cristalina (GO); 3) elaborar uma chave de identificação pictórica para as espécies de moscas-das-frutas registradas em Goiás.

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2 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA

2.1 MOSCAS-DAS-FRUTAS

2.1.1 Importância econômica

Os insetos pertencentes à família Tephritidae são vulgarmente conhecidos como moscas-das-frutas, uma vez que suas larvas se desenvolvem especialmente no interior dos frutos e se alimentam, em geral, de sua polpa. Constituem um importante grupo de pragas da fruticultura mundial, pois, se não forem adotadas medidas de controle, podem causar perdas consideráveis na produção de frutas (Morgante, 1991). Segundo Klassen & Curtis (2005), as moscas-das-frutas são a principal praga de importância econômica mundial por sua característica multivoltina, com alto potencial biótico, habilidade de se dispersar amplamente como adulto e de ser transportada em frutos como larva, capacidade de sobreviver, quando adulto, por vários meses em clima desfavorável e capacidade de explorar um grande número de plantas das mais diferentes famílias botânicas. As moscas-das-frutas, por causarem danos diretos ao produto final, são classificadas como pragas-chave das frutíferas, e, como tal, elas atingem o nível de dano econômico em densidades populacionais baixas, merecendo cuidados especiais durante o período de frutificação. Logo após a postura (um a dez ovos), ocorre a eclosão das larvas, que se desenvolvem no interior dos frutos, causando um distúrbio hormonal e sua queda prematura. Também podem causar danos indiretos por meio da punctura feita pela mosca, o que pode funcionar como entrada para infecção de patógenos oportunistas, tornando os frutos impróprios para o consumo “in natura” ou havendo a necessidade de tratamentos pós-colheita para os frutos de exportação (Gould & Sharp, 1990; Nascimento et al., 1992; Salles, 1995). As moscas-das-frutas estão agrupadas: na ordem Diptera (com um par de asas anterior, sendo as posteriores transformadas em balancins), que reúne os insetos vulgarmente conhecidos como moscas, mosquitos, pernilongos e varejeiras; subordem 16

Brachycera (com antenas curtas, normalmente com três segmentos); série (com fissura ptilinial); seção (sem caliptra); superfamília ; e família Tephritidae (com nervura subcostal dobrada em ângulo de 90°), que apresenta maior importância econômica. Os insetos da família Tephritidae são comumente chamados de tefritídeos (Orlando & Sampaio, 1973; Morgante, 1991; White & Elson-Harris, 1992; Zucchi, 2000a). A família Tephritidae possui 481 gêneros e 4.352 espécies, com distribuição geográfica ampla, mas com predominância na Região Neotropical, onde estão distribuídos 72 gêneros e 747 espécies (Norrbom et al. 2008). Os gêneros, cujas espécies têm importância econômica mundial, pertencem à subfamília (cerdas pós-oculares negras e pontiagudas), tribo Toxotrypanini (gêneros Anastrepha e Toxotrypana ); tribo Dacini, subtribo Ceratitidina (gênero Ceratitis ) e subtribo Dacina (gênero Bactrocera ); tribo Carpomyini, subtribo Carpomyina (gênero Rhagoletis ) (Zucchi, 2000a).

No Brasil, Anastrepha Schiner e Ceratitis Macleay constituem os principais gêneros de moscas-das-frutas da família Tephritidae com importância econômica para a fruticultura nacional. O gênero Anastrepha , que é nativo do continente americano, possui 212 espécies conhecidas, das quais 107 (50,5%) ocorrem no Brasil, sendo que, destas, 33 são encontradas exclusivamente no Brasil (Zucchi, 2007, 2008). As espécies de Anastrepha , em geral, são polífagas, pois atacam frutos de diversas espécies e famílias e apresentam ampla distribuição e alta frequência nas regiões em que ocorrem (Zucchi, 1988). A maioria das espécies de Anastrepha é encontrada na Região Neotropical, mas algumas ocorrem no sul da Região Neártica. Elas estão estabelecidas na América do Sul (exceto no Chile, onde ocorrem esporadicamente ao norte do deserto de Atacama, na fronteira com o Peru), América Central e Caribe, no México e no sul dos EUA (Malavasi et al., 2000). Nenhuma espécie do gênero se estabeleceu fora de sua área de origem (White & Elson-Harris, 1992) e apenas 3,3% das espécies de Anastrepha apresentam distribuição geográfica ampla (Hernandez-Ortiz & Aluja, 1993). O gênero Ceratitis , originário da África, é composto por 65 espécies, das quais está representada no Brasil apenas por C. capitata (Wiedemann, 1824). É denominada vulgarmente “mosca-do-mediterrâneo”, por atacar frutíferas nas proximidades do mar Mediterrâneo (Fehn, 1981). C. capitata é a espécie mais cosmopolita e invasora dentre 17

todos os tefritídeos e ocorre em quase todas as regiões biogeográficas, com exceção da Oriental (Malavasi et al., 2000). No Brasil, C. capitata foi constatada pela primeira vez por Ihering (1901) – atualmente, encontra-se amplamente distribuída por todo o país (Malavasi & Morgante, 1980; Ronchi-Teles & Silva, 1996; Silva et al., 1998). A mosca-do-mediterrâneo está associada a 58 espécies de plantas hospedeiras no Brasil (Zucchi, 2000b), sendo que no Estado de Goiás são conhecidas 12 espécies hospedeiras (Veloso, 1997). A espécie C. capitata , juntamente com sete espécies de Anastrepha – A. fraterculus (Wiedemann, 1824), A. sororcula Zucchi, A. zenildae Zucchi, A. striata Schiner, A. pseudoparallela (Loew), A. grandis (Macquart) e A. obliqua (Macquart) –, representam as moscas-das-frutas mais importantes do ponto de vista econômico. Entretanto, dependendo da área considerada, outras espécies podem tornar-se igualmente importantes em razão dos frutos que atacam e de suas abundâncias relativas (Zucchi, 2000a).

2.1.2 Aspectos ecológicos

Segundo Bateman (1972), os tefritídeos são divididos em duas categorias de acordo com a estrutura populacional: espécies univoltinas, com uma única geração anual e com diapausa, que são características de regiões de clima temperado; e espécies multivoltinas, com mais de uma geração anual e sem diapausa, que se distribuem pelas regiões com clima subtropical e tropical. As populações naturais de moscas-das-frutas apresentam dois movimentos básicos denominados não dispersivos e dispersivos. O primeiro refere-se a movimentos dentro do próprio habitat, relacionados com atividades de alimentação, oviposição e acasalamento. O segundo refere-se a movimentos de natureza migratória ou entre habitat, condicionados pela disponibilidade ou não de hospedeiros nos diferentes sítios de infestação (Bateman, 1972). Conforme Orlando & Sampaio (1973), os tefritídeos no Brasil podem produzir até 12 gerações por ano, graças à sucessão de hospedeiro e a fatores meteorológicos favoráveis. As moscas-das-frutas são muito dinâmicas, com poder de adaptação extraordinário, encontrando em pomares condições adequadas para seu desenvolvimento e multiplicação massiva, e, de acordo com as exigências do meio ambiente, dividem-se entre 18

uma planta hospedeira e outra. Estas moscas possuem como característica uma alta capacidade de dispersão e de adaptabilidade a diversos meios, podendo dispersar por mais de 200 km, ajudados por ventos ou tempestade (Aluja, 1993). A proporção sexual desses insetos varia de 60% a 70% de fêmeas para 40% a 30% de machos. Cada fêmea tem a capacidade de colocar cerca de 300 ovos durante o seu ciclo evolutivo, que é em média de 25 a 31 dias. O adulto vive entre 60 a 80 dias, podendo chegar até 300 dias (Orlando & Sampaio, 1973). Os tefritídeos adultos habitam as árvores hospedeiras ou plantas vizinhas, nas quais passam a maior parte do seu ciclo realizando a cópula na copa das árvores. Após, as fêmeas fazem a deposição de seus ovos no interior dos frutos para que as larvas do tipo vermiforme se desenvolvam, alimentando-se da polpa. As larvas de terceiro ínstar abandonam os frutos e, ao caírem no chão, enterram-se no solo para pupar. Os adultos emergem dos pupários após algumas semanas e reiniciam o ciclo (Malavasi & Barros, 1988).

2.1.3 Análise faunística

A análise faunística permite a caracterização de uma região e evidencia detalhes de muita importância, podendo-se conhecer as espécies que compõe a comunidade de insetos, suas flutuações populacionais e eventuais interações dos complexos predador- presa e hospedeiro-parasitoide (Garcia, 1992). Segundo Southwood (1995), é necessário aumentar os conhecimentos sobre a estrutura e funcionamento das comunidades animais. O autor apresenta vários tipos de modelos para estudar as relações entre comunidades e sugere que se deve iniciar pelos modelos mais simples, pois eles proporcionam uma ideia da estrutura da comunidade, antes de eleger modelos de estudo mais complexos. Os estudos faunísticos, por meio dos cálculos de frequência, abundância, constância, dominância e dos índices de diversidade regional das espécies, auxiliam no entendimento dos padrões gerais de biologia, ecologia e comportamento das comunidades (Silveira Neto et al., 1976). Assim, os índices faunísticos podem ser empregados para caracterizar e delimitar as comunidades animais. O Brasil vem conquistando avanços no conhecimento das características das populações de moscas-das-frutas por meio dos estudos de análise faunística em diferentes Estados brasileiros, com base em levantamentos de espécies conduzidos em vários 19

municípios (Veloso, 1997; Canal et al., 1998a; Garcia & Corseuil, 1998a; Uramoto, 2002; Garcia et al., 2003; Ferrara et al., 2005; Garcia et al., 2006; Aguiar Menezes et al., 2008; Dutra et al., 2009). Os estudos de análise faunística de moscas-das-frutas, conduzidos em diferentes Estados brasileiros, mostraram que apenas uma ou duas espécies são predominantes, particularmente, em pomares comerciais homogêneos, nos quais normalmente se constituem as pragas-chave, embora uma diversidade alta de espécies de moscas-das-frutas possa ser encontrada nestes pomares em razão dos agroecossistemas adjacentes ou da vegetação nativa do entorno (Garcia et al., 2003; Uramoto et al., 2005). O grau de dominância de uma espécie é influenciado pelos fatores ecológicos, como abundância e diversidade de espécies de plantas hospedeiras e variações na altitude (Jirón & Hedstrom, 1991; Aluja, 1994). Ferrara et al. (2005) obtiveram baixos índices de diversidade, variando de 1,1 a 1,5 para as populações de moscas-das-frutas de quatro municípios da Região Noroeste do Rio de Janeiro. Esses resultados demonstram a ocorrência de poucas espécies de moscas- das-frutas dominantes com populações de muitos indivíduos nos municípios estudados. Os resultados assemelham-se aos obtidos por Canal et al. (1998b), nos quais eles também obtiveram baixos índices de diversidade no Norte de Minas Gerais (1,19 a 2,26). Azevedo et al. (2010) constataram dominância de A. zenildae , A. sororcula e A. obliqua entre as sete espécies encontradas em pomares comerciais de goiaba dos municípios de Barbalha, Crato e Juazeiro do Norte, na Região do Cariri cearense. Da mesma forma, estas espécies foram dominantes em pomares de goiaba no semiárido de Minas Gerais (Corsato, 2004). Resultados semelhantes foram obtidos por Araujo & Zucchi (2003) em Mossoró (RN) e por Araujo et al. (2008) em Russas (CE). A dominância de poucas espécies de tefritídeos também foi observada em estudos realizados por outros autores em trabalhos similares realizados no Brasil (Garcia & Corseuil, 1998a; Uramoto et al., 2003; Uramoto et al., 2004; Ferrara et al., 2005). Garcia et al. (2003), visando caracterizar os ecossistemas de árvores frutíferas da Região Oeste de Santa Catarina em relação às espécies de Tephritidae, observaram que A. fraterculus foi muito abundante em todos os 12 pomares dos quatro municípios estudados. Resultados semelhantes foram obtidos por Garcia et al. (2006), nos quais A. fraterculus foi a espécie mais abundante, constante, frequente e dominante, podendo ser considerada como predominante no pomar de citros no município de Dionísio Cerqueira 20

(SC). Nas análises faunísticas realizadas no Brasil, esta espécie está associada aos maiores índices, sendo dominante e frequente em quatro municípios do Estado do Amazonas (Silva, 1993). Kovaleski (1997), na Região de Vacaria (RS), observou que a frequência de A. fraterculus foi sempre superior a 80%, com predominância em todas as regiões estudadas. A composição faunística das moscas-das-frutas em um fragmento de floresta semidecídua foi estudada por Canesin & Uchôa-Fernandes (2007), em Dourados (MS). A espécie mais frequente foi A. elegans , representando 57,32% do total de fêmeas capturadas. Esta espécie foi considerada dominante, seguida de A. serpentina e A. sororcula . No Estado do Amazonas, A. obliqua , A. distincta e A. striata são as espécies mais frequentes e dominantes (Ronchi-Teles, 2000).

2.1.4 Flutuação populacional

O estudo da flutuação populacional de uma praga se reveste de importância, visto que é o trabalho inicial para a determinação da sua época de ocorrência e de início e picos populacionais, auxiliando na definição das épocas de maior ou menor probabilidade de infestações e danos econômicos (Silveira Neto et al., 1976; Aluja, 1994). As flutuações populacionais de moscas-das-frutas em pomares comerciais estão relacionadas a duas variáveis: disponibilidade de frutos hospedeiros e condições climáticas (Aluja, 1994). Segundo Celedonio-Hurtado et al. (1995), vários aspectos devem ser considerados: 1) que as informações sobre flutuações populacionais realizadas ano a ano mostram grandes variações e não têm padrões específicos; 2) que os principais fatores que influenciam a presença de moscas em um pomar e determinam o tamanho da população são a fenologia dos frutos e a disponibilidade hospedeira; 3) que as espécies predominantes no local amostrado são aquelas que utilizam os frutos em crescimento. Em áreas tropicais, observa-se que a flutuação temporal da população de adultos está relacionada principalmente à disponibilidade de plantas hospedeiras, e não às variáveis climáticas (Soto-Manitiu & Jirón, 1989; Tan & Serit, 1994; Celedonio-Hurtado et al., 1995; Aluja et al., 1996; Canal, 1997). Os picos populacionais das moscas-das-frutas ocorrem logo após o período de maior disponibilidade de frutos hospedeiros, sendo esse parâmetro o mais importante na determinação da flutuação (Veloso, 1997). Segundo Ronchi-Teles & Silva (2005), outro 21

fator que pode influenciar a flutuação populacional é a ocorrência de hospedeiros alternativos. Foi isso que provavelmente ocorreu em levantamentos realizados na Amazônia Legal durante os meses em que não havia frutos no pomar e as moscas estavam presentes. Conforme observado por Veloso (1997), nos períodos em que os hospedeiros considerados principais não estavam disponíveis, os considerados secundários atuavam como mantenedores da população das moscas no Cerrado em Goiás. A população de adultos de Anastrepha exibe grandes flutuações de ano para ano e não obedece a um padrão determinado (Aluja, 1994). Em Dourados (MS), em diferentes épocas do ano, as espécies de moscas-das-frutas atingiram picos populacionais (Canesin & Uchoa Fernandes, 2007). Esses resultados corroboram com Veloso (1997), em seu estudo nos pomares de diversas frutíferas no Estado de Goiás. Em Vacaria (RS), o tamanho das populações e a época do aumento populacional variaram de ano para ano nos pomares de maçãs (Kovaleski, 1997). Feitosa et al. (2008) verificaram em pomar de manga no município de José de Freitas (PI) as maiores incidências de moscas-das-frutas nos meses de agosto e novembro de 2004 e maio de 2005. As incidências verificadas nestes meses foram proporcionadas pela abundância de frutos maduros de todas as variedades de manga encontradas nesse período. Resultados similares também foram constatados por Salles (1995), Azevedo Júnior et al. (1998), Thomas (2003) e Ronchi-Teles & Silva (2005), quando relataram que a ocorrência de moscas-das-frutas está relacionada à maior presença de frutos no pomar. Segundo Souza Filho et al. (2002), o pico populacional de moscas-das-frutas no Estado de São Paulo, de modo geral, acontece entre setembro e dezembro, e isso se deve, em especial, à grande oferta de frutos hospedeiros nesse período, aliada às condições climáticas favoráveis. Fora desse período, porém, podem ocorrer outros picos associados a uma ou mais plantas hospedeiras, a exemplo do pico da população de A. fraterculus entre março e abril no período de frutificação das variedades cítricas precoces e da goiaba. Para Ceratitis capitata , o pico populacional ocorre de julho a novembro, período que compreende as épocas de frutificação do café e do pêssego, principais hospedeiros da mosca-do-mediterrâneo, coincidindo também com a frutificação das variedades cítricas tardias. No Brasil, o pico populacional de A. fraterculus ocorre próximo ao final do período de frutificação das plantas hospedeiras, e a população de adultos não desaparece completamente, permanecendo populações residuais entre as épocas de frutificação 22

(Malavasi & Morgante, 1981). Segundo Souza-Filho et al. (2009), em Monte Alegre do Sul (SP), A. fraterculus teve seu pico populacional em pomar de goiabeira no mês de março, quando todos os frutos ficam maduros, ocorrendo outro pico em agosto e, depois, em setembro. Na Região Oeste de Santa Catarina, em quatro municípios estudados, a maior incidência de A. fraterculus em pessegueiro ocorreu nos meses de dezembro e janeiro, concomitante com a frutificação (Garcia et al., 2003). Esses resultados corroboram os obtidos em diversas regiões do Brasil (Salles & Kovaleski, 1990; Hickel & Ducroquet, 1993; Salles, 1995, 1997, 2000; Garcia & Corseuil, 1998b; Nora et al., 2000). A presença das moscas-das-frutas nas áreas rural e urbana ocorre em razão da concentração dos seus hospedeiros favoritos em uma ou outra área. Além da sucessão hospedeira, outro fator que concorre para o aumento da densidade populacional de moscas- das-frutas é a existência de diversos ciclos de frutificação de um mesmo hospedeiro. Esse fato foi verificado no semiárido do norte mineiro, onde a população das moscas-das-frutas é favorecida devido a diversas espécies de frutíferas irrigadas em áreas urbanas e que frutificam durante todo o ano (Alvarenga et al., 2009). No Estado do Amazonas, A. obliqua e A. striata ocorreram ao longo do ano com picos populacionais que coincidiam com o período de frutificação de seus hospedeiros, enquanto que A. distincta e A. leptozona apresentaram picos populacionais durante a época de não frutificação de seu principal hospedeiro (Ronchi-Teles, 2000). Em alguns casos, a abundância de moscas-das-frutas, além da disponibilidade de frutos hospedeiros, é influenciada pelas variáveis climáticas, como precipitação pluviométrica, umidade relativa, temperatura máxima e velocidade do vento (Zahler, 1990; Raga et al., 1996). Aluja (1994) observou que a precipitação pluviométrica em ambientes tropicais é determinante para a abundância de moscas-das-frutas. A precipitação pluviométrica e a temperatura média apresentaram correlação positiva com o número de adultos, respectivamente, de A. sororcula e A. pseudoparallela capturados em um fragmento de floresta semidecídua no município de Dourados (MS) (Canesin & Uchôa- Fernandes, 2007).

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2.1.5 Moscas-das-frutas em Goiás

No Estado de Goiás, estão registradas 18 espécies de Anastrepha , além da espécie Ceratitis capitata , obtidas de frutos ou capturadas com armadilhas realizadas em 58 municípios (Tabela 2.1). Os primeiros registros de moscas-das-frutas em Goiás foram listados por Zucchi (1988), apresentando sete espécies de Anastrepha consideradas de importância econômica, tendo em vista as frutíferas que atacam e/ou a frequência com que são coletadas.

Tabela 2.1. Espécies de moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) registradas no Estado de Goiás. Espécies 1. Anastrepha amita Zucchi, 1979 11 . A. pseudoparallela (Loew, 1873) 2. A. bahiensis Lima, 1937 12. A. serpentina (Wied., 1830) 3. A. bistrigata Bezzi, 1919 13. A. sororcula Zucchi, 1979 4. A. distincta Greene, 1934 14. A. striata Schiner, 1868 5. A. fraterculus (Wied., 1830) 15 . A. turpiniae Stone, 1942 6. A. grandis (Macquart, 1846) 16. A. zenildae Zucchi, 1979 7. A. leptozona Hendel, 1914 17. A. zernyi Lima, 1934 8. A. manihoti Lima, 1934 18. Anastrepha sp. 1 9. A. montei Lima, 1934 19. Ceratitis capitata (Wied. 1824) 10. A. obliqua (Macquart, 1835) Fonte: Veloso, 1997; Legenda: 1 = espécie nova - R.A. Zucchi - inf. pessoal

Veloso (1997) obteve 28.088 adultos de tefritídeos (9.157 de armadilha e 18.931 de frutos) em levantamentos realizados em 40 municípios do Estado de Goiás. Do total de indivíduos capturados, 83,73% pertenciam ao gênero Anastrepha e 16,27% à espécie C. capitata . Além de C. capitata , foram coletadas 17 espécies de Anastrepha. Algumas espécies (A. amita , A. montei e A. pseudoparallela ) foram capturadas apenas em armadilhas, enquanto outras (A. serpentina , A. turpiniae , A. zenildae , A. zernyi e Anastrepha sp.) foram obtidas somente de frutos. Com base nesse estudo, sete novos registros de espécies de Anastrepha foram conhecidos no Estado (A. bahiensis , A. leptozona , A. striata , A. turpiniae , A. zenildae , A. zernyi ), além de uma nova espécie. Em levantamento realizado em dois pomares com frutíferas diversas no município de Goiânia, um localizado na zona rural e outro na zona urbana, Veloso (1997) 24

verificou que as moscas-das-frutas estiveram presentes durante todo o período de coleta nos dois locais em estudo, sendo que as espécies A. obliqua e A. fraterculus , no pomar da zona rural, e C. capitata , na zona urbana, foram constantes, muito abundantes e dominantes. Como já observado para outras regiões, A. fraterculus , A. obliqua e C. capitata são as principais pragas da fruticultura no Brasil (Zucchi, 1988; Morgante, 1991). A. obliqua é, provavelmente, a espécie mais amplamente distribuída (Norrbom & Foote, 1989). A ocorrência de moscas-das-frutas em frutos de 31 espécies de plantas foi estudada por Veloso (1997) em 29 municípios do Estado de Goiás. O gênero Anastrepha ocorreu em 27 plantas hospedeiras, sendo que 18 foram infestadas exclusivamente por moscas deste gênero. Já a C. capitata ocorreu em 12 hospedeiros, sendo na maioria plantas introduzidas. Das 31 espécies de frutíferas associadas aos tefritídeos, 13 foram referidas pela primeira vez como hospedeiras de moscas-das-frutas. A família Myrtaceae foi a que apresentou maior número de espécies com frutos infestados (dez), seguida de Sapotaceae (quatro) e Anacardiaceae (três). Essa preferência por Myrtaceae também foi observada por vários autores em outras regiões brasileiras (Malavasi & Morgante, 1980; Arrigoni, 1984; Silva, 1993; Aguiar-Menezes & Menezes, 1996). As espécies de Anastrepha estão preferencialmente associadas aos hospedeiros nativos, enquanto que C. capitata infesta principalmente os hospedeiros introduzidos (Malavasi & Morgante, 1980; Aguiar-Menezes & Menezes, 1996; Silva et al., 1996; Canal, 1997; Veloso, 1997). Em levantamentos realizados com frutíferas nativas do Cerrado, Ferreira (2000) obteve 1.805 insetos frugívoros coletados em 16.272 frutos de cagaiteira ( D.C.). Deste total de insetos, 83% pertenciam ao gênero Anastrepha , e as espécies de moscas-das-frutas registradas foram: A. obliqua , A. sororcula , C. capitata , A. fraterculus , A. distincta e A. zenildae . Em levantamento da entomofauna associada aos frutos do bacupari ( Salacia crassifolia ), em 11 municípios da Região dos Cerrados do Estado de Goiás, as moscas-das- frutas da família Tephritidae foram as mais frequentes (54,22% dos insetos coletados). As espécies identificadas foram A. fraterculus , A. obliqua , A. serpentina , A. sororcula e Anastrepha sp. Esta última encontra-se em fase de descrição e foi a espécie predominante, ocorrendo em nove dos 11 municípios amostrados. A presença desta espécie foi observada apenas em frutos do gênero Salacia (Braga Filho et al., 2001). 25

Ferreira et al. (2003) estudaram o nível de infestação natural das moscas-das- frutas em dez variedades de manga, em três municípios do Estado de Goiás, e obtiveram 1.195 pupários, dos quais emergiram 484 adultos de Anastrepha (80% dos insetos identificados). As espécies obtidas foram: A. obliqua (48,78%), A. fraterculus (47,97%), A. sororcula (2,03%) e A. turpiniae (1,22%). Em Goiás, a manga foi citada pela primeira vez como hospedeira de A. turpiniae , e as variedades de manga mais infestadas por moscas- das-frutas foram Imperial e Tommy Atkins e as menos infestadas foram Bourbon e Sabina. Na Região do Vale do São Patrício (GO), foi realizado o monitoramento de moscas-das-frutas, de junho a novembro de 2002 e abril a junho de 2003, em lavouras de melancia, visando à detecção de A. grandis nos municípios de Carmo do Rio Verde, Jaraguá, Rianápolis e Uruana. A espécie alvo não foi coletada, e as moscas capturadas nas armadilhas foram A. fraterculus e A. obliqua (Felipe, 2004). Em levantamentos realizados por Veloso et al. (2005) em lavouras de melancia e de abóbora, com uso de armadilhas e coleta de frutos, a espécie A. grandis foi obtida ou capturada em oito municípios do Estado de Goiás: em Aparecida de Goiânia, foi coletada em armadilhas; em Goiânia e Hidrolândia, foi obtida de frutos de abóbora e melancia; em São Miguel do Passa Quatro, Orizona, Vianópolis, Silvania e Turvânia, foi obtida de frutos de abóbora.

2.2 IMPORTÂNCIA QUARENTENÁRIA DAS MOSCAS-DAS- FRUTAS

A quantidade e a variedade de frutos tropicais e subtropicais produzidos no Brasil têm crescido muito nos últimos anos. As moscas-das-frutas representam o mais importante problema fitossanitário na comercialização de frutas frescas em todo o mundo, tanto pelo prejuízo direto causado na produção como nas barreiras quarentenárias impostas pelos países importadores (Malavasi et al., 1994). As moscas-das-frutas são as principais pragas da fruticultura mundial, considerando-se os danos diretos que causam e a capacidade de adaptação a outras regiões, quando nelas introduzidas (pragas quarentenárias). A principal forma de dispersão das moscas-das-frutas no mundo atual é pelo trânsito de material hospedeiro (frutas infestadas) de uma região para outra. Este constitui a forma mais importante de introdução de uma 26

espécie exótica, pois as larvas em desenvolvimento no interior desses frutos são transportadas a distâncias continentais (Carey & Dowell, 1989). As medidas quarentenárias estão cada vez mais intensas diante do aumento das transações comerciais no mundo, concernentes a produtos vegetais e seus derivados, que envolvem os mais variados meios de transporte e o próprio homem, contribuindo, significativamente, para a dispersão das pragas e das doenças. A comercialização de frutas frescas no mundo está drasticamente limitada pela ocorrência de moscas-das-frutas, fazendo com que os países importadores imponham barreiras fitossanitárias para espécies exóticas na forma de regulamentos e normas técnicas, dificultando e, às vezes, impedindo as exportações (Souza Filho, 2002). As Normas Internacionais para Medidas Fitossanitárias (NIMFs) estabelecem metodologia para a determinação da situação de uma praga em uma área preestabelecida, sendo que o conteúdo e a confiabilidade do registro da praga são fundamentais para enquadrá-la em praga quarentenária e nas categorias: presença ou ausência da praga. Entende-se por praga quarentenária qualquer espécie, raça ou biótipo de vegetal, ou agente patogênico de importância econômica potencial para uma área posta em perigo e onde não está presente, ou, se está, não se encontra amplamente distribuída e é oficialmente controlada (Brasil, 2008).

De acordo com a Instrução Normativa Federal (INF) do Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA) nº 52, de 20 de novembro de 2007, as pragas quarentenárias podem ser: ausente (praga de importância econômica potencial para uma área em perigo, porém não presente no território nacional) e presente (praga de importância econômica potencial para uma área em perigo, presente no país, porém não amplamente distribuída, e encontra-se sob o controle oficial). Há ainda as pragas não quarentenárias regulamentadas, ou seja, cuja presença em plantas para plantio influi no seu uso proposto, com repercussões economicamente inaceitáveis e que, portanto, estão regulamentadas no território da parte contratante (Brasil, 2008). Para a categorização de uma praga quarentenária ausente ou presente para o Brasil, são atendidas as exigências estabelecidas pela INF nº 52, de 20 de novembro de 2007. Segundo esta INF, as diretrizes e os critérios para a categorização de uma praga quarentenária têm como base a realização de Análise de Risco de Praga (ARP), segundo as orientações da NIMF nº 2 e da NIMF nº 11, relacionadas ao tema (Brasil 2008). 27

As medidas quarentenárias comumente adotadas para produtos oriundos de países onde há registros de pragas quarentenárias são: inspeção fitossanitária e interceptação de pragas em pontos de entrada, quarentena de pós-entrada e proibição, restrição ou requisição de tratamento quarentenário para importação de produtos. Pode-se também solicitar que os produtos sejam provenientes de ALP ou SMR ou System Approach (FAO, 1995, 2002). Dentre as espécies de moscas-das-frutas que possuem restrições quarentenárias, destaca-se A. grandis , que tem como principal hospedeiro os frutos da família Cucurbitaceae. Para exportar frutos frescos de cultivos de cucurbitáceas para países livres ou indenes desta praga, os países infestados devem ter seus frutos oriundos de ALP ou de áreas com a implantação do SMR ou System Approach , reconhecidas oficialmente, garantindo, assim, produtos livres de moscas-das-frutas. Tal exigência se baseia no fato de essa espécie estar relacionada por Organizações Nacionais de Proteção Fitossanitárias (ONPFs) de vários países como praga quarentenária ausente, o que justifica a restrição fitossanitária imposta por eles. O System Approach é definido na NINF nº 14 da Organização das Nações Unidas para Agricultura e Alimentação (FAO) como a integração de no mínimo duas diferentes medidas de manejo de risco de pragas, que atuam independentemente e que cumulativamente atingem o nível apropriado de proteção fitossanitária. Esse sistema integra fatores físicos, biológicos e operacionais que podem afetar a incidência, viabilidade e potencial reprodutivo de uma praga dentro de um sistema de práticas e procedimentos que juntos preveem a segurança quarentenária (FAO, 2002).

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3 MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA, TEPHRITIDAE) EM QUATRO MUNICÍPIOS DA REGIÃO DO VALE DO SÃO PATRÍCIO, GOIÁS RESUMO

Este estudo foi conduzido em quatro municípios da Região do Vale do São Patrício, Estado de Goiás, pertencentes à área com SMR para A. grandis em cultivos de cucurbitáceas. Os principais objetivos foram: identificar as moscas-das-frutas ocorrentes em áreas comerciais de cucurbitáceas e pomares domésticos próximos às lavouras de cucurbitáceas e analisar a flutuação populacional das espécies mais frequentes em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado na periferia das lavouras de cucurbitáceas. As moscas-das-frutas foram coletadas em armadilhas plásticas modelo McPhail, com atrativo alimentar (proteína hidrolisada), por um período de cinco anos (novembro de 2004 a outubro de 2009). Foram capturadas 173 fêmeas de Anastrepha , pertencentes a 14 espécies: A. amita , A. dissimilis , A. distincta , A. fraterculus , A. grandis , A. leptozona , A. manihoti , A. montei , A. obliqua , A. pickeli , A. quiinae , A. sororcula , A. turpiniae e A. zenildae . Em Uruana, foi capturado o maior número de moscas-das-frutas (37%), seguido de Itapuranga (30%), Carmo do Rio Verde (26%) e Jaraguá (7%), sendo que A. manihoti foi a espécie mais frequente (34%), seguida de A. obliqua (19,65%) e A. pickeli (13,87%). Quanto às espécies A. dissimilis , A. quiinae e A. pickeli , elas são referidas pela primeira vez no Estado de Goiás. Já a A. grandis foi capturada pela primeira vez nos municípios de Uruana e Jaraguá, com mosca/armadilha/dia (MAD), dentro dos índices aceitos para exportação de frutos de cucurbitáceas. Os picos populacionais de A. obliqua e A. leptozona ocorreram nos meses de outubro e novembro de 2008, com acme em outubro de 2008 (0,35 e 0,49 MAD, respectivamente). O pico populacional de A. pickeli ocorreu em agosto de 2009 (0,17 MAD). Na Região do Vale do São Patrício, as moscas-das-frutas do gênero Anastrepha ocorreram em todas as estações do ano, e os picos populacionais coincidiram com o período de frutificação da maioria das espécies de plantas hospedeiras dos Cerrados.

Palavras-chave : Insecta; Anastrepha ; flutuação populacional; Sistema de Mitigação de Risco.

SURVEY OF FRUIT FLY (DIPTERA, TEPHRITIDAE) IN FOUR COUNTIES OF THE SÃO PATRÍCIO REGION OF THE STATE OF GOIÁS-BRAZIL

ABSTRACT

This study was carried out in four counties of the Vale do São Patrício region, state of Goiás – Brazil, belonging to the area of Risk Mitigation System (RMS) for A. grandis in cucurbit crops. The objectives of this work were to identify fruit flies in areas of 29

commercial cucurbit crops and in family orchard near to cucurbit crops, as well as to analyze the population fluctuation of the most common species in fragments of the native Cerrado (Brazilian Savana) vegetation on the edges of cucurbit crops. were collected in plastic traps model McPhail, with hydrolyzed corn protein at 5% as food attractant in a five year period, from November 2004 to October 2009. 173 females of Anatrepha were captured belonging to fourteen species: A. amita , A. dissimilis, A. distincta , A. fraterculus , A. grandis , A. leptozona , A. manihoti , A. montei , A. obliqua , A. pickeli , A. quiinae , A. sororcula , A. turpiniae , and A. zenildae . The largest number of flies captured took place in the Uruana county (37%), followed by Itapuranga (30%), Carmo do Rio Verde (26%), and Jaraguá (7%). A. manihati species was the most common (34%), followed by A. obliqua (19.65%), and A. pickeli (13.87). A. dissimilis , A. quiinae and A. pickeli were recorded for the first time in the state of Goiás. A. grandis was captured for the first time in Uruana and Jaraguá counties, with FDI contents acceptable for cucurbits export. The population peaks of A. oblique and A. leptozona , occurred in the months of October and November, 2008, with acme in October, 2008 (0.35 and 0.49 fly/trap/day), respectively. A. pickeli occurred in August, 2009 (0.17 fly/trap/day). In the Vale do São Patrício region fruit flies of the Anastrepha genus were observed in all seasons with population peaks coinciding with the fructification period of host species of the Cerrado Biome.

Key words: Insecta; Anastrepha ; population fluctuation; Risk Mitigation System.

3.1 INTRODUÇÃO

A Região do Vale do São Patrício, localizada no centro do Estado de Goiás, tem se destacado consideravelmente na exploração de olerícolas. A irrigação, as condições de solo e o clima nessa região permitiram a expansão da área plantada, principalmente, com abóbora, melancia e melão. Dentre as olerícolas, destaca-se a melancia, que é uma das principais atividades econômica de alguns municípios da região. Em 2009, foram produzidos 23 mil toneladas de melancia e 10 mil toneladas de abóbora (Seplan, 2009), das quais 6.275 toneladas foram para exportação (Mapa, 2009). Entretanto, os insetos-praga são um dos fatores limitantes para a obtenção de uma produção à altura da exportação e do consumo interno “in natura”. Entre as principais pragas de importância econômica e quarentenária, destacam-se as moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) dos gêneros Anastrepha e Ceratitis. O gênero Anastrepha é nativo das Américas, e das 212 espécies conhecidas, 107 ocorrem no Brasil e 19 estão catalogadas no Estado de Goiás (Veloso, 1997; Zucchi, 2007, 2008). Na Região do Vale do São 30

Patrício (GO), as espécies A. fraterculus e A. zenildae foram registradas pela primeira vez por Felipe (2004). O gênero Ceratitis é composto por aproximadamente 65 espécies, sendo que apenas C. capitata ocorre no Brasil (Zucchi, 2001). No entanto, é a espécie mais cosmopolita e invasora dentre todos os tefritídeos. As moscas-das-frutas constituem um dos maiores problemas fitossanitários da fruticultura brasileira e mundial. Isso ocorre devido aos prejuízos diretos – as moscas adultas ovipositam no interior dos frutos, dando origem às larvas que se alimentam da polpa – e indiretos – restrições quarentenárias impostas por países importadores de frutas, como EUA, Japão e Argentina (Morgante, 1991; Malavasi, 2000). De acordo com Malavasi (2000), as moscas-das-frutas são uma preocupação constante dos países livres dessas pragas, os quais investem bastante na proteção de sua agricultura, impondo severas restrições às importações de frutas frescas de países onde estas pragas ocorrem. Sendo assim, os países exportadores de frutos são obrigados a adotar inúmeras medidas, como tratamentos quarentenários, demarcação de áreas livres ou SMR de moscas-das-frutas, com intuito de conseguir permissões para exportação de determinados frutos. A espécie Anastrepha grandis , mais conhecida como mosca-das-cucurbitáceas, é um dos principais problemas fitossanitários dessas olerícolas. A família Cucurbitaceae é hospedeira exclusiva desta espécie, embora existam registros ocasionais em outros hospedeiros (Selivon, 2000). Essa praga fez com que a Argentina – um importante mercado para o Brasil – restringisse a entrada de frutos de melancia, melão e abóbora. Assim, visando atender as exigências fitossanitárias de países importadores, em 2004, Goiás iniciou monitoramento das moscas-das-frutas para implantação do SMR da praga A. grandis em cultivos de cucurbitáceas. Em 2006, o Estado de Goiás obteve o reconhecimento oficial pelo MAPA desse sistema na Região do Vale do São Patrício. Anastrepha grandis tem sua distribuição confinada à América do Sul, formando populações de baixa densidade. Sua importância está relacionada aos aspectos quarentenários da produção de cucurbitáceas (Malavasi et al., 2000). No Brasil, esta espécie ocorre na parte central e sul do país (Zucchi, 2007) e sua ocorrência foi verificada no Estado de Goiás por Zucchi (1988) e Veloso et al. (2005). Trabalhos voltados ao conhecimento da diversidade de moscas-das-frutas são ferramentas fundamentais para programas de monitoramento e para o manejo integrado de 31

pragas, uma vez que fornecem informações necessárias para ações de prevenção e de controle e para o estabelecimento e manutenção de áreas livres ou de SMR. Os objetivos deste trabalho foram identificar as moscas-das-frutas ocorrentes em áreas comerciais de cucurbitáceas e em pomares domésticos próximos às lavouras de cucurbitáceas, bem como analisar a flutuação populacional das espécies mais frequentes em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado na periferia das lavouras de cucurbitáceas em quatro municípios da Região do Vale do São Patrício (GO), pertencentes à área com SMR para A. grandis .

3.2 MATERIAL E MÉTODOS

O trabalho foi conduzido na Região do Vale do São Patrício (GO) (Figura 3.1), de novembro de 2004 a outubro de 2009, nos municípios de: Carmo do Rio Verde (15º21’14”S e 49º41’16”W), 629 m de altitude; Itapuranga (15°33’43”S e 49°56’56”W), 651 m de altitude; Jaraguá (15º45’25”S e 49º20’02”W), 666 m de altitude; e Uruana (15º29’52”S e 49º41’16”W), 586 m de altitude. O clima, segundo a classificação de Koppen, é do tipo Aw-quente e úmido, com uma longa estação seca, tendo como vegetação predominante o Cerrado (Lobato et al., 1997).

As moscas-das-frutas foram coletadas pelo programa de SMR de A. grandis implantado em Goiás para exportação de frutos de cucurbitáceas e em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado na periferia das lavouras de cucurbitáceas, de novembro de 2004 a outubro de 2009. Para implantação do SMR, foi necessário o monitoramento ininterrupto por seis meses nos municípios proposto pelo SMR, visando reconhecer a população das moscas-das-frutas. Assim, para a realização do estudo, as armadilhas foram instaladas em pomares domésticos localizados próximos às áreas de plantios comerciais de cucurbitáceas, de novembro de 2004 a junho de 2005. Posteriormente, para manutenção do sistema, a cada ano as armadilhas foram instaladas nas lavouras de cucurbitáceas, permanecendo durante os períodos de produção até a destruição dos restos culturais. As armadilhas modelo McPhail, que continham como atrativo alimentar proteína hidrolisada de milho a 5%, foram instaladas nas lavouras com densidade de uma armadilha para 5 hectares, fixadas sob um suporte de madeira a 50 cm do solo. 32

Carmo do Rio Verde * Itapuranga *** *Uruana ͙* Jaragua

Esta çã o Meteorol ógica do munic ípio de Ceres, GO

Figura 3.1. Municípios da Região do Vale do São Patrício (Goiás), onde foi realizado monitoramento das moscas-das-frutas, de outubro de 2004 a novembro de 2009. Em cada município foram monitoradas propriedades que se cadastraram no SMR, junto à Agência Goiana de Defesa Agropecuária (Agrodefesa) e à Superintendência Federal de Agricultura de Goiás (SFFA/GO). De 2004 a 2009, 42 propriedades foram cadastradas com área de aproximadamente 1.120 hectares de lavouras de cucurbitáceas, totalizando 487 armadilhas (Tabela 3.1). As moscas-das-frutas foram monitoradas de 33

acordo com a Portaria Federal nº 73, de 21 de setembro de 2004 (Brasil, 2004), e INF nº 16, de 5 de março de 2006 (Brasil, 2006), durante os períodos de produção das lavouras.

Tabela 3.1. Número de armadilhas modelo McPhail instaladas no monitoramento de moscas-das-frutas do Sistema de Mitigação de Risco de Anastrepha grandis e em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado, na Região do Vale do São Patrício (GO). Anos Municípios Locais Total 2004 2005 2006 2007 2008 2009

Carmo do 1) Pomares domésticos 17 - - - - - Rio Verde 2) lavouras de - 2 7 16 14 14 cucurbitáceas 72 3) Fragmentos de - - - - 2 - vegetação do Cerrado

Jaraguá 1) Pomares domésticos 16 - - - - -

2) lavouras de - 8 5 14 17 27 cucurbitáceas 89 3) Fragmentos de - - - - 2 - vegetação do Cerrado

Itapuranga 1) Pomares domésticos 15 - - - - -

2) lavouras de - 6 3 4 8 1 cucurbitáceas 39 3) Fragmentos de - - - - 2 - vegetação do Cerrado

Uruana 1) Pomares domésticos 65 - - - - -

2) lavouras de - 17 29 66 46 62 cucurbitáceas 287 3) Fragmentos de - - - - 2 - vegetação do Cerrado

Total geral 487

O estudo da flutuação populacional das moscas-das-frutas nos municípios amostrados foi realizado em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado na periferia das lavouras de cucurbitáceas, de setembro de 2008 a agosto de 2009. Em cada município estudado (Carmo do Rio Verde, Jaraguá, Itapuranga e Uruana), foi escolhida uma propriedade onde as armadilhas foram instaladas na copa das árvores, espaçadas à distância de 150 m e altura de 1,5 m, sendo duas armadilhas em cada propriedade, totalizando oito (Tabela 3.1). 34

A variação sazonal das populações foi baseada no número total de fêmeas capturadas semanalmente. Para obter o número de fêmeas/armadilha/dia, foi dividido o total de fêmeas pelo número de armadilhas e de dias de captura de cada semana. Os níveis populacionais foram avaliados por meio do índice mosca/armadilha/dia (MAD). Os insetos foram coletados semanalmente, ocasião em que o atrativo proteico era trocado, sendo acondicionados em frascos contendo álcool 70%, identificados e encaminhados ao Laboratório de Identificação de Insetos da Escola de Agronomia e Engenharia de Alimentos da Universidade Federal de Goiás (EA/UFG). Os exemplares de Anastrepha capturados foram sexados, e os machos, identificados até gênero. Para a identificação das espécies, as fêmeas de Anastrepha foram examinadas sob microscópio estereoscópio e submetidas à identificação específica, baseada principalmente nas características morfológicas do ápice do acúleo, asas e mediotergito, utilizando-se chaves de identificação de Zucchi (2000a). O gênero Ceratitis está representado no Brasil apenas por C. capitata , espécie facilmente reconhecida pelos seus caracteres e pelos diagnósticos apresentados em Zucchi (2000a).

3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram coletados 812 tefritídeos durante os cinco anos de estudo (639 machos e 173 fêmeas) (Tabela 3.2). Foram identificadas 14 espécies de moscas do gênero Anastrepha : A. amita , A. dissimilis , A. distincta , A. fraterculus , A. grandis , A. leptozona , A. manihoti , A. montei , A. obliqua , A. pickeli , A. quiinae , A. sororcula , A. turpiniae e A. zenildae , pertencentes a cinco grupos infragenéricos (Tabela 3.3). Das 107 espécies de Anastrepha que ocorrem no Brasil, 19 foram registradas no Estado de Goiás (Zucchi, 2008). Os primeiros relatos foram de sete espécies de Anastrepha listados por Zucchi (1988). Após quase uma década, Veloso (1997) registrou a ocorrência de mais 12 espécies de moscas-das-frutas capturadas por meio de coleta de frutos e de armadilhas, em levantamentos realizados em 40 municípios goianos. Outras pesquisas foram realizadas no Estado de Goiás por Ferreira (2000), Braga Filho et al. (2001), Ferreira et al. (2003) e Felipe (2004), a partir de frutos hospedeiros de cagaita (Eugenia dysenterica ) e de bacupari ( Salacia campestri ), em pomares de manga e lavouras de melancia, respectivamente. Nesse inventário, foram assinaladas mais três espécies de 35

Anastrepha , aumentando para 22 o número de espécies de moscas-das-frutas detectadas em Goiás. Tabela 3.2. Números de moscas-das-frutas coletadas em armadilhas modelo McPhail na Região do Vale do São Patrício (GO), de novembro de 2004 a outubro de 2009. Anastrepha Municípios Fêmeas Machos Carmo do Rio Verde 45 167 Itapuranga 52 176 Jaraguá 12 47 Uruana 64 249 Total 173 639 Porcentagem (%) 21,3 78,7

Tabela 3.3. Espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail na Região do Vale do São Patrício (GO), de novembro de 2004 a outubro de 2009. Grupos Espécies Chiclayae Anastrepha dissimilis Stone, 1942

Grandis A. grandis (Macquart, 1846)

Leptozona A. leptozona Hendel, 1914

Spatulata A. manihoti Lima, 1934 A. montei Lima, 1934 A. pickeli Lima, 1934 Fraterculus A. amita Zucchi, 1979 A. distincta Greene, 1934 A. fraterculus (Wied., 1830) A. obliqua (Macquart, 1835) A. quiinae Lima, 1937 A. sororcula Zucchi, 1980 A. turpiniae Stone, 1942 A. zenildae Zucchi, 1979

Das 14 espécies de Anastrepha identificadas neste trabalho, A. pickeli , A. dissimilis e A. quiinae foram registradas pela primeira vez no Estado de Goiás, com uma frequência de 13,87%, 1,73% e 1,73%, respectivamente (Tabela 3.4). A ocorrência de A. dissimilis foi verificada em diferentes Estados brasileiros por vários autores: Bittencourt et al. (2004), Trindade & Uchôa-Fernandes (2006), Uramoto (2007). Já A. quiinae foi 36

registrada no extremo sul da Bahia, no Estado do Espírito Santo, em São Paulo e em Santa Catarina por Bittencourt et al. (2004), Uramoto, 2007, Souza Filho et al. (2002) e Garcia et al. (2002), respectivamente. Segundo Zucchi (2007), A. pickeli ocorre em 14 Estados brasileiros: Amazonas, Amapá, Bahia, Espírito Santo, Maranhão, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Pará, Pernambuco, Piauí, Rio Grande do Norte, Santa Catarina, São Paulo e Tocantins. Neste estudo, A. manihoti foi a espécie capturada com maior frequência (34,1%), seguida de A. obliqua (19,65%) e A. pickeli (13,87%) (Tabela 3.4). A captura destas espécies nas armadilhas ocorreu em maior número nos anos de 2004 e 2005, período em que as armadilhas foram instaladas próximas ou em pomares domésticos, contendo frutíferas hospedeiras preferenciais dessas moscas. Veloso (1997) verificou alta frequência de A. obliqua , entre as espécies capturadas, em dois pomares de frutíferas diversificadas no Estado de Goiás. Esta espécie, que é amplamente distribuída no Brasil, A. fraterculus e C. capitata são as principais pragas da fruticultura (Morgante, 1991).

Tabela 3.4. Frequência das espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail na Região do Vale do São Patrício (GO), de novembro de 2004 a outubro de 2009. Espécies Fêmeas (Nº) Frequência (%) A. manihoti 59 34,10 A. obliqua 34 19,65 A. pickeli 24 13,87 A. leptozona 16 9,26 A. fraterculus 12 6,95 A. montei 9 5,20 A. zenildae 4 2,31 A. dissimilis 3 1,73 A. grandis 3 1,73 A. quiinae 3 1,73 A. turpiniae 3 1,73 A. amita 1 0,58 A. distincta 1 0,58 A. sororcula 1 0,58 Total 173 100 As espécies A. manihoti e A. obliqua , além da A. montei e A. pickeli , apresentaram ampla distribuição na Região do Vale do São Patrício, tendo ocorrido em todos os municípios de estudo (Tabela 3.5). Nesta região, as espécies A. obliqua e A. 37

fraterculus foram capturadas nas armadilhas por Felipe (2004), com baixa frequência nos municípios de Jaraguá e Carmo do Rio Verde. Araújo et al. (2009), em estudos similares a esse trabalho, na Região do Baixo Jaguaribe (CE), verificaram a ocorrência das espécies A. obliqua e A. sororcula em todos os municípios amostrados. As outras espécies capturadas nesta pesquisa, como A. leptozona (9,25%), A. fraterculus (6,94%), A. montei (5,20%), A. zenildae (2,31%), A. amita (0,58%), A. distincta (0,58%) e A. sororcula (0,58%) apresentaram baixa frequência (Tabela 3.4).

Tabela 3.5. Número de fêmeas e porcentual de espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail na Região do Vale do São Patrício (GO), de novembro de 2004 a outubro de 2009. Municípios Carmo do Total Espécies Itapuranga Jaraguá Uruana Rio Verde Nº % Nº % Nº % Nº % Nº A. amita 0 0,00 0 0,00 0 0,00 1 1,56 1 A. dissimilis 3 6,67 0 0,00 0 0,00 0 0,00 3 A. distincta 0 0,00 0 0,00 0 0,00 1 1,56 1 A. fraterculus 7 15,56 3 5,77 2 16,67 0 0,00 12 A. grandis 0 0,00 0 0,00 0 0,00 3 4,69 3 A. leptozona 4 8,89 0 0,00 0 0,00 12 18,75 16 A. manihoti 14 31,11 33 63,46 1 8,33 11 17,19 59 A. montei 2 4,44 1 1,92 3 25,00 3 4,69 9 A. obliqua 8 17,78 10 19,23 4 33,33 12 18,75 34 A. pickeli 6 13,33 3 5,77 2 16,67 13 20,31 24 A. quiinae 0 0,00 1 1,92 0 0,00 2 3,13 3 A. sororcula 0 0,00 0 0,00 0 0,00 1 1,56 1 A. turpiniae 0 0,00 0 0,00 0 0,00 3 4,69 3 A. zenildae 1 2,22 1 1,92 0 0,00 2 3,13 4 Total 45 100 52 100 12 100 64 100 173 Anastrepha amita , A. distincta e A. sororcula foram capturadas neste trabalho apenas no município de Uruana (um exemplar de cada espécie), apresentando, assim, baixa distribuição (Tabela 3.5). Com relação à A. sororcula , esse resultado foi inesperado, pois, no Estado de Goiás, existem vários hospedeiros potenciais para esta espécie, principalmente as plantas da família Myrtaceae, Anacardiaceae e Fabaceae (Veloso, 1997; Zucchi, 2000b). A. sororcula possui ocorrência em praticamente todo o território brasileiro 38

(Malavasi et al ., 2000), sendo uma espécie de maior importância em regiões de clima quente e seco (Nascimento, 1990). A quantidade de moscas-das-frutas (173) capturadas nos quatro municípios amostrados foi baixa. No entanto, o número de espécies coletadas foi diversificado. Esta diversidade deve estar diretamente relacionada à presença de áreas com vegetação de Cerrado próxima às lavouras de cucurbitáceas e dos pomares domésticos nos municípios avaliados.

Veloso (1997), estudando as moscas-das-frutas no ecossistema do Cerrado, observou que o ambiente é riquíssimo em frutíferas nativas, das quais grande parte pode atuar como repositório natural desses insetos. De acordo com Silveira Neto et al. (1976), em regiões tropicais, como florestas, que abrigam numerosos nichos, o índice de diversidade aumenta, isto é, há maior quantidade de espécies, embora com menos indivíduos. No município de Uruana, foi coletado o maior número de moscas-das-frutas (64 = 37%) e maior diversidade de espécies (12), seguido dos municípios: Itapuranga (52 = 30%), Carmo do Rio Verde (45 = 26%) e Jaraguá (12 = 7%), com sete, oito e cinco espécies, respectivamente. Possivelmente, a maior diversidade de espécies de moscas-das- frutas coletadas em Uruana foi devido ao maior número de plantas potencialmente hospedeiras destas moscas presentes nas áreas de amostragem (Figura 3.2). A diversidade de espécies de moscas-das-frutas encontradas neste trabalho, tendo como vegetação predominante o Cerrado, foi semelhante aos dados registrados por Uchôa-Fernandes et al. (2002) em condições similares nos Cerrados do Mato Grosso do Sul.

Figura 3.2. Número e porcentagem de espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail em quatro municípios da Região do Vale do São Patrício (GO), de novembro de 2004 a outubro de 2009. 39

Apesar do significativo conhecimento acerca da diversidade de espécies de tefritídeos que causam prejuízos à fruticultura brasileira, a presença de mosca-das-frutas nos levantamentos realizados neste estudo, nos anos de 2006 e 2007, não foi constatada. Provavelmente este fato ocorreu devido ao intenso controle químico utilizado nas lavouras de cucurbitáceas para o manejo das pragas. Este manejo pode ter afetado as populações de moscas-das-frutas, impedindo a sua coleta nas armadilhas. Convém ressaltar que, nesses anos, as armadilhas haviam sido instaladas exclusivamente em áreas com plantios de cucurbitáceas, e esta família não é hospedeira preferencial destes tefritídeos (Zucchi, 2001). Resultado semelhante foi obtido por Araújo et al. (2009). A espécie A. grandis foi capturada pela primeira vez nos municípios de Uruana e Jaraguá, nos levantamentos realizados em 2008 e 2009, nas armadilhas instaladas em plantios de cucurbitáceas. Em Jaraguá foi capturado um macho (0,06 MAD) e em Uruana foram capturadas três fêmeas, ocorrendo a primeira captura em novembro de 2008 (0,06 MAD) e as demais em agosto e outubro de 2009 (0,04 e 0,02 MAD, respectivamente). Verificou-se que o índice MAD encontrado manteve-se dentro dos índices aceitos na Instrução Normativa nº 16, de 5 de março de 2006, para exportação de frutos de cucurbitáceas. Assim, como a família Cucurbitaceae é hospedeira preferencial desta espécie, é provável que o cultivo intensivo desses hospedeiros ao longo dos anos, nas mesmas áreas, venha a favorecer o aparecimento da espécie.

Foram coletadas 63 espécies de moscas-das-frutas em armadilhas instaladas em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado na periferia das lavouras de cucurbitáceas, porém a espécie alvo A. grandis não foi capturada. No entanto, nove espécies de moscas- das-frutas foram identificadas, tendo como predominantes: A. obliqua , A. leptozona e A. pickeli (Tabela 3.6). Foi constatada a presença de moscas-das-frutas em quase todo o período de coleta, com exceção dos meses de dezembro de 2008 e junho de 2009. As densidades populacionais de Anastrepha spp. foram baixas. Já os aumentos populacionais ocorreram de setembro a novembro de 2008 e julho e agosto de 2009, com acme em outubro de 2008, atingindo aproximadamente 0,65 MAD (Figura 3.3). A. obliqua foi a espécie mais frequente nos municípios estudados (28,57%), seguida de A. leptozona (23,81%) e A. pickeli (20,63%). As demais espécies encontradas 40

(A. distincta , A. fraterculus , A. manihoti , A. quiinae e A. turpiniae ) foram pouco frequentes e suas ocorrências sugerem que existem plantas hospedeiras nos arredores dos locais amostrados (Tabela 3.6).

Tabela 3.6. Número de fêmeas e porcentual de espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado, na Região do Vale do São Patrício (GO), de setembro de 2008 a agosto de 2009. Carmo do Rio Itapuranga Jaraguá Uruana Espécies Verde Nº Frequência Nº % Nº % Nº % Nº % A. distincta 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 2,0 1 1,59 A. fraterculus 4 50,0 1 12,5 2 67,0 0 0,0 7 11,12 A. leptozona 3 37,5 0 0,0 0 0,0 12 27,0 15 23,81 A. manihoti 0 0,0 1 12,5 0 0,0 2 5,0 3 4,76 A. obliqua 1 12,5 4 50,0 1 33,0 12 27,0 18 28,57 A. pickeli 0 0,0 2 25,0 0 0,0 11 25,0 13 20,63 A. quiinae 0 0,0 0 0,0 0 0,0 2 5,0 2 3,17 A. sororcula 0 0,0 0 0,0 0 0,0 1 2,0 1 1,59 A. turpiniae 0 0,0 0 0,0 0 0,0 3 7,0 3 4,76 Total 8 100 8 100 3 100 44 100 63 100

As maiores densidades da espécie A. obliqua ocorreram entre os meses de setembro a novembro de 2008, de janeiro a março e em agosto de 2009, com pico populacional em outubro de 2008 (0,35 MAD). Acredita-se que a não ocorrência desta espécie durante os meses de abril a julho de 2009 tenha sido influenciada pela baixa disponibilidade de frutos hospedeiros, limitando a existência de sítios de oviposição (Figura 3.3).

Anastrepha leptozona apresentou pico populacional nos meses de outubro e novembro de 2008, com níveis de 0,49 MAD e 0,21 MAD, respectivamente (Figura 3.4). A alta frequência desta espécie verificada neste estudo provavelmente está associada à presença de plantas da família Sapotaceae, seus hospedeiros preferenciais (Veloso et al.,

2000) . Anastrepha pickeli é uma espécie de ampla distribuição geográfica, desde a Costa Rica até a Argentina, e tem como principal hospedeiro frutos de mandioca ( Manihot esculenta ) (Zucchi, 2007). A flutuação populacional desta espécie ocorreu nos municípios 41

de Itapuranga e Uruana, em fevereiro a abril, julho e agosto de 2009, com pico populacional no mês de agosto (0,17 MAD) (Figura 3.4). Não se observou relação definida entre flutuação populacional desta espécie e a frutificação do seu hospedeiro primário.

1,0

0,8 Anastrepha spp. Anastrepha obliqua

0,6

0,4 Mosca/armadilha/dia

0,2

0,0 t t i l t e u v z n v ar br a n ju o e s o no de ja fe m a m ju ag s 2008 2009 Meses de coletas Figura 3.3. Flutuação populacional de Anastrepha spp. e A. obliqua capturadas em armadilhas modelo McPhail nos municípios de Carmo do Rio Verde, Itapuranga, Jaraguá e Uruana, na Região do Vale do São Patrício (GO), de setembro de 2008 a agosto de 2009.

0,8

Anastrepha leptozona 0,6 Anastrepha pickeli

0,4 Mosca/armadilha/dia 0,2

0,0 t i l et u v z n v ar br a n ju o et s o no de ja fe m a m ju ag s 2008 2009 Meses de coletas Figura 3.4. Flutuação populacional de A. leptozona e A. pickeli capturadas em armadilhas modelo McPhail na Região do Vale do São Patrício (GO), de setembro de 2008 a agosto de 2009. 42

Em geral, os picos populacionais de Anastrepha spp. em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado, nos municípios estudados, variando de outubro a novembro, não coincidem com o período de disponibilidade dos frutos provenientes dos campos de cucurbitáceas, que ocorrem de junho a setembro. Esse fator, aliado à baixa prevalência de A. grandis , torna-se um estímulo para a continuidade do programa de exportação de frutos de cucurbitáceas na Região Vale do São Patrício. Os padrões de ocorrência de Anastrepha spp. nos municípios estudados são ínfimos. Essa situação era esperada, tendo em vista que os municípios apresentam uma tradição voltada aos cultivos de cucurbitáceas que não são hospedeiras preferenciais de moscas-das-frutas. Portanto, nessas áreas, a disponibilidade de hospedeiros para tefritídeos restringe-se às vegetações nativas e às frutíferas isoladas de consumo doméstico.

3.4 CONCLUSÕES

1. Um total de 14 espécies de Anastrepha ocorreu na Região do Vale do São Patrício (GO), em todas as estações do ano; 2. Anastrepha dissimilis , A. quiinae e A. pickeli foram registradas pela primeira vez no Estado de Goiás; 3. A espécie A. grandis foi detectada pela primeira vez, em baixa prevalência, no município de Uruana, constituinte da área de SMR em Goiás; 4. Anastrepha manihoti foi o tefritídeo mais frequente na Região do Vale do São Patrício (GO); 5. O pico populacional de A. obliqua e A. leptozona ocorreu nos meses de outubro e novembro e coincidiu com o período de frutificação da maioria das espécies de plantas hospedeiras dos Cerrados; 6. O SMR implantado possibilitou a exportação para Argentina de frutos frescos de melancia, melão e abóbora, oriundos dos municípios de Carmo do Rio Verde, Itapuranga, Jaraguá e Uruana, do Estado de Goiás.

43

4 ANÁLISE FAUNÍSTICA E FLUTUAÇÃO POPULACIONAL DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA, TEPHRITIDAE) EM UM POMAR COMERCIAL DE GOIABA EM CRISTALINA, GOIÁS

RESUMO

Este estudo foi conduzido em um pomar comercial de goiaba no município de Cristalina (GO). Os principais objetivos foram caracterizar as populações das moscas-das- frutas por meio de índices faunísticos e analisar a flutuação populacional das espécies mais frequentes. As moscas-das-frutas foram coletadas em armadilhas plásticas modelo McPhail, com atrativo alimentar proteína hidrolisada de milho a 5%, de novembro de 2008 a outubro de 2009. Foram capturadas 170.812 (machos e fêmeas) de C. capitata , representando 98,24% do total, e 1.654 fêmeas de Anastrepha , o que equivale a 1,76%, pertencentes a sete espécies: A. fraterculus (1,461%), A. sororcula (0,175%), e A. zenildae (0,075%), A. obliqua (0,023%), A. turpiniae (0,017%), A. leptozona (0,002%) e A. pseudoparallela (0,002%). C. capitata e A. fraterculus foram associadas à classe “super” de dominância, abundância, frequência e constância. A. sororcula foi dominante, muito abundante, muito frequente e constante. A. obliqua , A. turpiniae e A. zenildae foram dominantes, muito abundantes e frequentes, sendo que a última espécie foi também constante. A. leptozona e A. pseudoparallela apresentaram os menores índices e foram acidentais. As sete espécies de Anastrepha amostradas neste estudo correspondem ao índice de diversidade de 1,09. As maiores densidades das populações de A. fraterculus ocorreram nos meses de novembro de 2008 a fevereiro de 2009, com uma explosão populacional em janeiro de 2009 (7,4 MAD). Os níveis populacionais de C. capitata mantiveram-se relativamente altos em todo o período de coleta, exceto de março a julho de 2009, com pico em dezembro de 2008 (784,3 MAD). O pico populacional de C. capitata e A. fraterculus coincide com a época de produção de frutos da goiaba. Houve correlação significativa da flutuação populacional de C. capitata e de A. fraterculus com os fatores meteorológicos estudados.

Palavras-chave : Dinâmica populacional; Anastrepha ; Ceratitis capitata ; Psidium guajava .

FAUNISTIC ANALYSIS AND POPULATION FLUCTUATION OF FRUIT FLIES (DIPTERA, TEPHRITIDAE) IN A COMMERCIAL GUAVA ORCHARD IN THE COUNTY OF CRISTALINA, GOIÁS-BRAZIL

ABSTRACT

The main objectives of this work were to characterize fruits fly populations through faunistic indexes, and to analyze the population fluctuation of the most common 44

species. Insects were collected in plastic traps model McPhail, using hydrolyzed corn protein at 5% as food attractant from November 2008 to October 2009. 170,812 male and female individuals of C. captata and 1.654 females of Anastrepha were captured . C. captata was the most abundant, with 98.24% of the total captured, while genus Anastrepha was present with 1.76% of the following seven species: A. fraterculus (1,461%), A. sororcula (0.175%), e A. zenildae (0.075%), A. obliqua (0.023%), A. turpiniae (0.017%), A. leptozona (0.002%) and A. pseudoparallela (0.002%). C. capitata and A. fraterculus were associated with class “super” of dominance, abundance, frequency, and constancy. A. sororcula was dominant, very abundant, very frequent, and constant. A. oblique, A. turpiniae and A. zenildae , were dominant, very abundant, and frequent, and A. zenildae was also constant. A. leptozona and A. pseudoparallela , showed the lowest indexes and considered accidentals. The seven species of Anastrepha sampled in this study match the diversity index of 1.09. The highest population densities of A. fraterculus occurred in November 2008 and February 2009, with a population outburst in January 2009 (7.4 fly/trap/day). C. captata population levels remained relatively high during all the collecting period, except from March to July 2009, with peak in December 2008 (784.3 fly/trap/day). C. captata and A. fraterculus population peaks coincided with guava fruit growth stage. There was a significant correlation of C. captata and A. fraterculus population fluctuation with weather.

Key words: Population dynamics; Anastrepha ; Ceratitis capitata ; Psidium guajava .

4.1 INTRODUÇÃO

O município de Cristalina, localizado na mesorregião do Leste Goiano e na microrregião do entorno de Brasília, é privilegiado no que diz respeito à hidrografia, pois seu potencial hídrico é fundamental ao desenvolvimento da agricultura irrigada, segmento que tem contribuído decisivamente para o impulso econômico do município. A partir da década de 1990, verificou-se um grande avanço na exploração da fruticultura em Cristalina, com destaque para a cultura da goiaba. O cultivo de grandes pomares de goiaba neste município tem proporcionado uma alternativa viável para os produtores locais. No entanto, os problemas fitossanitários, especialmente com as moscas- das-frutas (Diptera, Tephritidae) dos gêneros Anastrepha e Ceratitis , são os principais entraves para essa cultura (Manica et al ., 2000). O Estado de Goiás possui 19 espécies de moscas-das-frutas, das quais seis estão associadas à cultura da goiaba (Veloso, 1997). O gênero Anastrepha , que é composto por 212 espécies nativas do continente americano, é um gênero tipicamente Neotropical, sendo que 50,5% das espécies já foram detectadas no Brasil (Uramoto, 2002; Zucchi, 2007). O gênero Ceratitis , originário da África, é composto por 65 espécies, das quais apenas C. capitata ocorre no Brasil (Zucchi, 45

2000a). Esta espécie é a mais cosmopolita e invasora dentre todos os tefritídeos e está associada a 58 espécies de plantas hospedeiras no Brasil (Zucchi, 2000b). Os danos causados pelas moscas-das-frutas na goiaba são decorrentes da oviposição das fêmeas, as quais, por meio de seu ovipositor, perfuram e depositam os ovos no interior do fruto. Muitas vezes, o simples ato da punctura já causa depreciação externa do fruto. No entanto, o maior prejuízo é causado pelas larvas, que se alimentam da polpa dos frutos, tornando-os inviáveis para o consumo humano e, às vezes, para a industrialização (Pereira & Martinez Junior, 1986; Morgante, 1991). Segundo Southwood (1995), é necessário aumentar os conhecimentos sobre a estrutura e funcionamento das comunidades animais. O autor sugere modelos estatísticos para estudar a diversidade das espécies. Assim, índices faunísticos podem ser empregados para caracterizar e delimitar as comunidades animais. No Brasil, tem ocorrido um avanço no conhecimento das características das populações de moscas-das-frutas por meio dos estudos de análise faunística em diferentes Estados brasileiros, com base em levantamentos de espécies conduzidos em diversos municípios (Nascimento et al., 1983; Veloso, 1997; Canal et al., 1998a; Garcia & Corseuil, 1998a; Uramoto, 2002; Garcia et al., 2003; Ferrara et al., 2005; Uramoto et al., 2005; Minzão & Uchôa-Fernandes, 2008; Azevedo et al., 2010). Estudos sobre a diversidade de espécies de tefritídeos na cultura da goiaba ainda são escassos no Estado de Goiás, e as informações pertinentes estão disponíveis apenas para o município de Goiânia (Veloso, 1997). Por meio da análise faunística, Nascimento et al. (1983) constataram que em pomares comerciais, nos quais há a predominância de um único hospedeiro, mesmo ocorrendo várias espécies de tefritídeos, normalmente somente duas a três são dominantes. Corsato (2004) verificou que A. fraterculus e A. zenildae foram as espécies mais frequentes coletadas em pomar de goiabas do Norte de Minas Gerais, as quais são importantes do ponto de vista econômico e quarentenário. Já Raga et al. (2005) verificaram, em seu estudo, dominância de A. fraterculus , com 76,62% das fêmeas coletadas em goiabas no Estado de São Paulo. Ferrara et al. (2005), ao caracterizarem as populações de moscas-das- frutas em Itaperuna, Região Noroeste do Estado do Rio de Janeiro, concluíram que A. fraterculus ocorreu com maior frequência (63,3%), sendo a única espécie caracterizada como constante; a segunda espécie mais frequente foi C. capitata (34,6%), seguida por A. obliqua , sendo ambas caracterizadas como acessórias. 46

O monitoramento populacional das moscas-das-frutas, realizado com o uso de armadilhas McPhail, permite verificar a flutuação populacional destes insetos, expressa por meio do MAD. Esses dados são de grande importância a fim de monitorar a presença e a densidade populacional das moscas-das-frutas, determinando o momento preciso para o uso de medidas de controle (Salles, 1995). Esse tipo de estudo permite ainda estabelecer a flutuação populacional das moscas devido à influência dos fatores abióticos, principalmente aqueles relacionados ao clima, sobre as populações de moscas-das-frutas, auxiliando na definição de épocas de maior ou menor probabilidade de infestações (Aluja, 1994; Salles, 1995). No entanto, deve-se ressaltar que, além das variáveis climáticas, a flutuação populacional das moscas-das-frutas depende de uma série de fatores, como a disponibilidade de frutos hospedeiros, época do ano, hospedeiros alternativos, inimigos naturais, entre outros. Assim, é necessário ter cautela no estabelecimento de determinado fator biótico ou abiótico como o único ou o principal responsável por picos populacionais das moscas em determinadas épocas do ano (Salles, 1995; Ronchi-Teles & Silva, 2005; Araujo et al ., 2008). Portanto, para o estabelecimento bem-sucedido de estratégias de controle dessas pragas, é necessário conhecer a composição das espécies de moscas-das-frutas. Nesse contexto, este trabalho teve por objetivos caracterizar as populações das moscas-das- frutas por meio de índices faunísticos e analisar a flutuação populacional das espécies mais frequentes em um pomar comercial de goiaba no município de Cristalina (GO).

4.2 MATERIAL E MÉTODOS

O trabalho foi conduzido em um pomar de goiaba ( Psidium guajava ), variedade Paluma, de 10 hectares, com aproximadamente dez anos de idade, cultivadas em espaçamento de 6 m x 6 m, no município de Cristalina (GO) (16º46’07”S e 47º36’49”W), de novembro de 2008 a outubro de 2009. A altitude é, em média, 1.189 m, e o clima, segundo a classificação de Köppen, do tipo Cwa, tropical de altitude, tendo verões agradáveis e invernos relativamente frios, com diminuição de chuvas e com temperaturas médias de 22ºC (Lobato et al., 1997). As coletas de moscas-das-frutas foram realizadas em armadilhas modelo McPhail, contendo como atrativo alimentar proteína hidrolisada de milho a 5%, instaladas 47

nas copas das árvores a uma altura de aproximadamente 1,60 m do solo. Foram distribuídas três armadilhas de maneira a formar um triângulo com distâncias equivalentes de 400 m, e o material capturado foi recolhido semanalmente, perfazendo um total de 51 avaliações. Os insetos coletados foram acondicionados em frascos contendo álcool 70% e encaminhados ao Laboratório de Identificação de Insetos da EA/UFG. Os exemplares de Anastrepha e Ceratitis foram sexadas, e as fêmeas, identificadas, baseando-se em chave taxonômica (Zucchi, 2000a). A análise faunística das espécies de Anastrepha foi realizada por meio do programa denominado ANAFAU, que permite caracterizar uma comunidade pelos índices de frequência, abundância, dominância e constância e também selecionar as espécies predominantes, além dos índices de equitabilidade e diversidade (Moraes et al., 2003). A definição de classes extremas (super) foi baseada na classificação hierárquica de classes, seguindo a metodologia de Silveira Neto et al. (1976). Para o detalhamento dos índices utilizados no programa ANAFAU, seguiu-se a metodologia utilizada por Uramoto et al. (2005). O índice de diversidade (H`) foi de Shannon-Weaver, H` = }De. Ri * LN(De. Ri), que permite calcular a sua variância e o intervalo de confiança, bem como calcular o índice de equitabilidade (homogeneidade na ocorrência das espécies), calculado pela divisão do H` pelo H`max, que é alcançado quando todas as populações têm a mesma densidade relativa (Poole, 1974).

Foram analisadas as flutuações populacionais de machos e fêmeas de C. capitata , das fêmeas de Anastrepha spp. e das espécies mais frequentes deste gênero. Para análise da flutuação populacional em função da disponibilidade hospedeira, foi elaborado um calendário do período de maturação dos frutos de goiaba. Os níveis populacionais foram avaliados por meio do índice MAD proposto por Salas & Chavez (1981) e correlacionados com os fatores meteorológicos – temperatura média, precipitação pluviométrica acumulada semanal e umidade relativa do ar (médias semanais) – por meio do modelo linear simples (coeficiente de correlação de Pearson), ao nível de significância de 1% e 5%. Os dados meteorológicos foram obtidos da Secretaria de Ciência e Tecnologia do Estado de Goiás (SECTEC) por meio da Estação Meteorológica do município de Cristalina (GO). 48

4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram feitas 51 coletas, com a captura de um total de 173.272 tefritídeos (94.214 fêmeas e 79.058 machos). Do total de fêmeas identificadas, 98,24% pertenciam ao gênero C. capitata e apenas 1,76% ao Anastrepha (Tabela 4.1). O número de adultos capturados de C. capitata foi notoriamente alto e discrepante das demais espécies, portanto trata-se de uma espécie “super” nas categorias dos índices faunísticos: dominante, frequente, abundante e constante. A análise faunística foi realizada somente para o gênero Anastrepha , representado por sete espécies: A. fraterculus (1,461%), A. sororcula (0,175%), A. zenildae (0,075%), A. obliqua (0,023%), A. turpiniae (0,017%), A. leptozona (0,002%) e A. pseudoparallela (0,002%). A ocorrência destas espécies foi registrada no Estado de Goiás por Veloso (1997), Ferreira (2000), Braga Filho et al. (2001), Ferreira et al. (2003), Felipe (2004). A alta frequência de C. capitata em pomares de goiaba também foi verificada por Ferrara et al. (2005), no Noroeste do Estado do Rio de Janeiro, nos municípios de Natividade e Bom Jesus do Itabapoana, representando 72,5% do total de fêmeas capturadas. Esses dados diferem dos resultados de Aguiar-Menezes et al. (2008), nos quais 93,4% das fêmeas capturadas pertenciam ao gênero Anastrepha e 6,6% ao C. capitata , nas regiões Norte e Noroeste do Estado do Rio de Janeiro.

Tabela 4.1. Número e frequência de moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) coletadas em pomar de goiaba no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009. Espécies Fêmeas (Nº) Porcentagem (%) C. capitata 92.560 98,244 A. fraterculus 1.376 1,461 A. sororcula 165 0,175 A. zenildae 71 0,075 A. obliqua 22 0,023 A. turpiniae 16 0,017 A. leptozona 2 0,002 A. pseudoparallela 2 0,002 Total de fêmeas 94.214 100 Machos C. capitata 78.252 Machos Anastrepha spp. 806 Total geral 173.272

49

Em pomares de frutíferas diversas, em Fortaleza (CE), Souza et al. (2008) obtiveram 93,90% de C. capitata , sendo que 72% das moscas foram encontrados em frutos de goiaba. Em Aquidauana (MS), 93,22% dos adultos coletados de laranja e sete-copas foram de C. capitata (Rodrigues et al ., 2006). As altas densidades de moscas-das-frutas capturadas neste trabalho podem estar relacionadas à falta de tratos culturais, como a não eliminação de frutos de goiaba caídos no solo, tendo em vista que a produção do pomar é destinada à indústria. O ato de recolher os frutos caídos no solo em áreas com frutíferas, além de eliminar sítios de oviposição para as moscas-das-frutas, ainda contribui para a redução da população de adultos (Nascimento et al., 2000). Pode-se ressaltar ainda a dominância de C. capitata neste levantamento, devido à localização do pomar em estudo ser em uma região urbanizada, apresentando em seu entorno outras mirtáceas, família notoriamente conhecida como hospedeira preferencial desta espécie. De maneira similar, em Aquidauana (MS), das 173 moscas-das-frutas coletadas em áreas de Cerrado, foi capturado apenas um exemplar de C. capitata (0,58%), enquanto que 2.395 indivíduos ocorreram em ambiente urbano (99,91%) (Rodrigues et al., 2006). Esta constatação vem corroborar outros resultados obtidos nos Estados de São Paulo (Souza Filho, 1999) e de Minas Gerais (Canal et al ., 1998a; Corsato, 2004), onde foi verificada a predominância de C. capitata em ambientes urbanizados.

Dentre as espécies de Anastrepha coletadas, A. fraterculus (83,19%) e A. sororcula (9,98%) foram predominantes, seguidas por A. zenildae (4,29%), A. obliqua (1,33%), A. turpiniae (0,97%), A. leptozona (0,12%) e A. pseudoparallela (0,12%) (Tabela 4.2). As frequências das espécies predominantes foram muito altas, enquanto que as não dominantes foram representadas apenas por alguns exemplares. Anastrepha fraterculus foi associada à classe “super” de dominância, abundância, frequência e constância (Tabela 4.3), podendo ser considerada como predominante no pomar estudado. Esses resultados diferem dos obtidos em pomares comerciais de goiaba na Região do Cariri cearense, onde A. fraterculus e C. capitata foram não dominantes (Azevedo et al., 2010). Anastrepha sororcula , A. obliqua , A. turpiniae e A. zenildae foram dominantes e muito abundantes. Porém A. sororcula foi muito frequente e constante, enquanto as demais foram frequentes e acessórias, com exceção de A. zenildae , que também foi 50

constante. Já A. leptozona e A. pseudoparallela apresentaram os menores índices e foram acidentais (Tabela 4.3).

Tabela 4.2. Número e frequência das espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009. Espécies Fêmeas (Nº) Porcentagem (%) A. fraterculus 1.376 83,19 A. sororcula 165 9,98 A. zenildae 71 4,29 A. obliqua 22 1,33 A. turpiniae 16 0,97 A. leptozona 2 0,12 A. pseudoparallela 2 0,12 Total 1.654 100

Tabela 4.3. Análise faunística das espécies de Anastrepha coletadas em armadilhas modelo McPhail no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009. Nº de Nº de Espécies avaliações Dominância Abundância Frequência Constância indivíduos presentes A. fraterculus 1.376 24 SD sa SF W A. leptozona 2 2 ND ma F Z A. obliqua 22 7 D ma F Y A. pseudoparallela 2 2 ND ma F Z A. sororcula 165 23 D ma MF W A. turpiniae 16 9 D ma F Y A. zenildae 71 21 D ma F W Índice de diversidade (Shannon-Weaner) (H = 1.0943); Intervalo de confiança (P = 0,05) = (1,08795; 1,100589) Legenda: Dominância: SD = super dominante; D = dominante; ND = não dominante. Abundância: sa = super abundante; ma = muito abundante; c = comum; r = rara. Frequência: SF = super frequente; MF = muito frequente; F = frequente; PF = pouco frequente. Constância: W = constante; Y = acessória; Z = acidental.

Segundo Zucchi, (2000b), A. leptozona e A. pseudoparallela atacam especificamente frutos de Sapotaceae e Passifloraceae, respectivamente. Provavelmente, a captura destas espécies deve-se à presença de plantas hospedeiras próximas ou nos arredores do pomar. 51

Nas análises faunísticas realizadas no Brasil, A. fraterculus está associada aos maiores índices, sendo dominante e constante em pomar de goiaba sob manejo orgânico no município de Una (BA) (Dutra et al., 2009). Já na Região do Vale do Caí (RS), ela foi a espécie mais frequente e abundante em frutos de mirtáceas (Gateli et al., 2008), e mais abundante, constante, frequente e dominante em pomar cítrico no município de Dionísio Cerqueira, Região Oeste de Santa Catarina (Garcia et al., 2006). A predominância de A. fraterculus havia sido registrada por vários autores, como Uramoto et al. (2005) em São Paulo, Garcia et al. (2003) em Santa Catarina e Aguiar-Menezes & Menezes (2000) no Rio de Janeiro. As sete espécies de Anastrepha amostradas neste estudo correspondem ao índice de diversidade de 1,09. Este valor é menor que o encontrado no Estado de Goiás por Veloso (1997), no município de Goiânia, em dois pomares de frutíferas diversas, nos quais o índice obtido foi de 1,5 para 18 espécies de moscas-das-frutas capturadas. Em outros Estados brasileiros, em condições semelhantes a esse trabalho, houve variação nos índices de diversidade verificados. No Norte de Minas Gerais, os índices variaram de 1,2 a 2,3 para 21 espécies capturadas por Canal et al. (1998a) e 0,85 para 18 espécies verificadas por Corsato (2004), na mesma região. Índice de diversidade maior também foi verificado por Uchôa-Fernandes et al. (2002) no Estado do Mato Grosso do Sul, sendo de 3,2 para 26 espécies coletadas. Essa variação de diversidade pode ser causada pela atuação intensa de fatores limitantes e da competição interespecífica, fazendo com que espécies mais comuns aumentem suas populações e as espécies raras apresentem baixo nível populacional (Silveira Neto et al., 1976).

Embora diversas espécies de moscas-das-frutas estejam presentes nos pomares, apenas duas ( C. capitata e A. fraterculus ) representaram mais de 99,7% de todas as moscas capturadas em armadilhas. Os altos índices encontrados para as duas espécies mais frequentes sugerem que estas espécies possuem um status de praga no pomar em estudo. Segundo Souza-Filho et al. (2007), A. fraterculus , A. sororcula e A. zenildae são as espécies que atualmente utilizam a goiaba como hospedeira preferencial no Estado da Bahia. O Norte de Minas Gerais, nos perímetros irrigados, onde a goiaba frutifica durante todo o ano, foi infestado principalmente por A. zenildae e A. fraterculus e, em segundo plano, por A. sororcula , A. obliqua , A. turpiniae e C. capitata (Alvarenga et al., 2009). 52

A alta dominância de apenas uma ou duas espécies também foi verificada em outras regiões brasileiras por diversos autores em estudos similares a este (Nascimento et al., 1983; Kovaleski, 1997; Veloso, 1997; Canal et al., 1998a; Garcia & Corseuil, 1998a; Uramoto, 2002; Garcia et al., 2003; Uramoto et al., 2004). Essas constatações vêm confirmar a importância que as espécies C. capitata , A. fraterculus e A. sororcula têm para a cultura da goiaba no Estado de Goiás. Os níveis populacionais de Anastrepha spp. e C. capitata mantiveram-se relativamente altos no período de novembro de 2008 a março de 2009, com acme em dezembro e janeiro, quando foram capturadas 63% do total das fêmeas. De abril a agosto de 2009, as capturas quase não foram detectáveis, com nível máximo de 0,54 MAD (Figuras 4.1 e 4.2). O aumento da população de C. capitata em dezembro de 2008 (Figura 4.1) e de A. fraterculus em janeiro de 2009 (Figura 4.2) contribuiu significativamente para esse resultado geral, uma vez que estas espécies foram as mais frequentes, constantes e abundantes.

1000

800 Fêmeas C. capitata Machos C. capitata

600

400 Mosca/armadilha/dia

200

0

v z n v ar br ai n ul o et ut v no de ja fe m a m ju j ag s o no

Meses de coletas

FV FM FM FM FM AF AF AF AF AF FV FV

NOV DEZ JAN FEV MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET OUT

Legenda: FV = Frutos Verdes; FM = Frutos Maduros; AF = Ausência de Frutos.

Figura 4.1. Flutuação populacional de C. capitata relacionada com a disponibilidade de frutos em um pomar comercial de goiaba no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009. 53

A população de C. capitata manteve-se relativamente alta em todo o período de coleta, exceto de março a julho de 2009, apresentando pico em dezembro de 2008 (784,28 MAD), quando foram coletados aproximadamente 50% do total de adultos capturados (Figura 4.1). Os níveis populacionais de A. fraterculus foram altos nos meses de novembro de 2008 a fevereiro de 2009, com uma explosão populacional em janeiro, quando apresentou 7,38 MAD. Verificou-se que a população começou a diminuir em março e abril de 2009, com aumento em outubro, sendo que de maio a setembro não houve capturas. De forma semelhante, A. sororcula apresentou os picos populacionais nos meses de dezembro de 2008 a fevereiro de 2009, com acme em janeiro, chegando a 0,62 MAD (Figura 4.2).

10

Anastrepha spp. Anastrepha fraterculus 8 Anastrepha sororcula

6

4 Mosca/armadilha/dia

2

0

v z n v ar br ai n ul o et ut v no de ja fe m a m ju j ag s o no

Meses de coletas FV FM FM FM FM AF AF AF AF AF FV FV

NOV DEZ JAN FEV MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET OUT

Época de maturação dos frutos Legenda: FV = Frutos Verdes; FM = Frutos Maduros; AF = Ausência de Frutos.

Figura 4.2. Flutuação populacional de Anastrepha spp., A. fraterculus e A. sororcula relacionada com a disponibilidade de frutos em um pomar comercial de goiaba no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009.

54

Quanto à densidade populacional e ao nível de controle para as espécies de moscas-das-frutas, de acordo com Malavasi et al. (1994), há uma padronização internacional para o emprego de armadilhas McPhail com hidrolisado de proteína para as espécies de Anastrepha e com Trimedlure para C. capitata . Esta padronização é necessária, pois permite uniformizar os índices de captura e níveis de controle entre as diferentes regiões ou países. O nível de controle para moscas-das-frutas recomendado seria de um adulto de Anastrepha /armadilha/dia ou de sete adultos/armadilha/semana para as armadilhas modelo McPhail (Nascimento et al.,2000). Neste trabalho, as flutuações populacionais das espécies predominantes foram influenciadas pela disponibilidade de frutos hospedeiros, com a apresentação dos maiores índices populacionais no período de maturação dos frutos (Figuras 4.1 e 4.2). Esse resultado corrobora os obtidos por vários autores em condições semelhantes a essa pesquisa (Aguiar-Menezes & Menezes, 2000; Leal, 2008; Souza et al., 2008). Uramoto et al. (2003) relataram que a disponibilidade de frutos hospedeiros é um determinante na variação do tamanho das populações das espécies mais abundantes de Anastrepha . Aguiar-Menezes & Menezes (2000), com base em dados obtidos na Região Metropolitana do Estado do Rio de Janeiro, concluíram que os picos populacionais das moscas-das-frutas tendem a acontecer no período de janeiro a abril, coincidindo com a principal época de frutificação de plantas nativas hospedeiras de Anastrepha , tais como goiaba, pitanga, seriguela e cajá. Veloso (1997) verificou no Estado de Goiás, no município de Goiânia, que A. fraterculus apresentou maiores níveis populacionais no período de maturação da goiaba e de outras mirtáceas, hospedeiros preferenciais desta espécie. Em Monte Alegre do Sul (SP), A. fraterculus apresentou pico populacional em março, quando todos os frutos ficam maduros, ocorrendo outro pico em agosto e, depois, em setembro (Souza-Filho et al., 2009). Neste trabalho, também foi relacionada a flutuação populacional de C. capitata e de Anastrepha spp. com os fatores meteorológicos (temperatura, precipitação pluviométrica e umidade relativa) (Figura 4.3). Observou-se que em Cristalina (GO), de uma maneira geral, a temperatura permaneceu constante durante quase todo o ano, em torno de 21ºC, com máxima, em setembro, de 23ºC e mínima, em junho, de 17,5ºC. A precipitação pluvial concentrou-se nos meses de janeiro a maio de 2008 e outubro de 2009, com níveis quase não detectáveis de junho a setembro de 2009, com a máxima de 508 mm 55

no mês de janeiro de 2009. A umidade relativa variou de acordo com a precipitação pluvial, com a maior umidade observada no mês de janeiro (87%) e a menor sendo registrada no mês de agosto, com cerca de 50%.

2008 2009 100 Umidade 250 26 T emperatura Média 90 Prec. acum. (mm) 25

80 200 24 70 23 60 150 22 50 21 40 100 T. ( Media C°)

Precipitação (mm) 20

Umidade Relativa ( Relativa Umidade %) 30 19 20 50

10 18

0 0 17 nov dez jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov Semanas de coletas

Figura 4.3. Fatores meteorológicos do município de Cristalina (GO) coletados da Estação Meteorológica de Cristalina, de novembro de 2008 a outubro de 2009.

A flutuação populacional de C. capitata e de A. fraterculus foi afetada significativamente pelos fatores meteorológicos estudados. As correlações obtidas destas variáveis entre as flutuações populacionais foram: C. capitata (r = 0,37; p < 0,001; r = 0,39; p < 0,001; e r = 0,31; p < 0,001) e A. fraterculus (r = 0,35; p < 0,001; r = 0,38; p < 0,001; e r = 0,32; p < 0,001), respectivamente para precipitação, umidade relativa e temperatura (Tabela 4.4). Azevedo et al. (2010), no município de Crato e de Juazeiro do Norte, Região do Cariri cearense, verificaram que a precipitação influenciou a ocorrência e flutuação populacional de C. capitata e Anastrepha spp. na goiabeira. Segundo Aluja (1994), a precipitação pluvial é um dos principais fatores relacionados com a flutuação populacional das moscas-das-frutas. Canesin & Uchôa-Fernandes (2007) também obtiveram correlações positivas entre a precipitação e a flutuação populacional de A. sororcula . No entanto, Ronchi Teles & Silva (2005), na Região de Manaus (AM), registraram uma baixa correlação (r = 0,0748; p > 0,05) entre o número de MAD e a precipitação. 56

Tabela 4.4. Análise de correlação entre os fatores meteorológicos: precipitação pluviométrica acumulada semanal (mm), umidade relativa do ar (média semanal em %), temperatura média semanal (°C) e a flutuação das espécies mais frequentes de moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae), coletadas com armadilhas McPhail em um pomar comercial de goiaba no município de Cristalina (GO), de novembro de 2008 a outubro de 2009. Precipitação Umidade Temperatura Espécies pluviométrica relativa média r p r p r p C. capitata 0,37 1 0,00 0,39 1 0,00 0,31 1 0,00 A. fraterculus 0,35 1 0,00 0,38 1 0,00 0,32 1 0,00 A. sororcula -0,03 0,69 0,14 0,08 -0,08 0,27 Legenda: 1 = Coeficiente de correlação de Pearson (p < 0,001).

Na Região Oeste de Santa Catarina, Garcia et al. (2003) obtiveram significância estatística (p < 0,05) positiva para regressão entre a temperatura média e a umidade relativa com os níveis populacionais de A. fraterculus . A influência da temperatura sobre populações de A. fraterculus foi constatada também por Raga et al. (1996) em Presidente Prudente (SP), por Garcia & Corseuil (1998b) em Porto Alegre (RS) e por Taufer et al . (2000) em São Joaquim (SC). Os resultados desta pesquisa sugerem que os fatores meteorológicos não foram os únicos determinantes da flutuação populacional das espécies mais frequentes de Anastrepha , evidenciando que outros fatores também exercem influência no pomar amostrado. Maior quantidade de moscas-das-frutas foi coletada no período de maturação dos frutos, o que coincide com os meses de maior precipitação pluviométrica.

4.4 CONCLUSÕES

1. Um total de sete espécies de Anastrepha , além de C. capitata , ocorreu em pomar comercial de goiaba no município de Cristalina (GO), sendo o primeiro registro de moscas- das-frutas na área estudada; 2. C. capitata e, em seguida, A. fraterculus foram os tefritídeos mais abundantes, constantes, frequentes e dominantes; 57

3. C. capitata e A. fraterculus foram associadas à classe “super” de dominância, abundância, frequência e constância; 4. A. sororcula foi dominante, muito abundante, muito frequente e constante. A. obliqua , A. turpiniae e A. zenildae foram dominantes, muito abundantes e frequentes, sendo que a última espécie foi também constante; 5. A. leptozona e A. pseudoparallela apresentaram os menores índices faunísticos e foram acidentais; 6. O maior nível populacional foi o de C. capitata , seguido por A. fraterculus e A. sororcula , com picos populacionais de dezembro a janeiro, coincidindo com a época de maturação dos frutos da goiaba; 7. Os níveis populacionais MAD para C. capitata e A. fraterculus ultrapassaram os níveis críticos de controle; 8. O período de maior incidência de moscas-das-frutas foi o chuvoso e com temperaturas amenas; 9. As maiores densidades das populações de A. fraterculus ocorreram nos meses de novembro de 2008 a fevereiro de 2009, com uma explosão populacional em janeiro de 2009.

58

5 CHAVE PICTÓRICA PARA AS ESPÉCIES DE MOSCAS-DAS- FRUTAS (DIPTERA, TEPHRITIDAE) REGISTRADAS NO ESTADO DE GOIÁS RESUMO

Este estudo apresenta uma chave pictórica para identificar as 22 espécies de moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) registradas no Estado de Goiás: A. amita , A. bahiensis , A. bistrigata , A. dissimilis , A. distincta , A. fraterculus , A. grandis , A. leptozona , A. manihoti , A. montei , A. obliqua , A. pseudoparallela , A. pickeli , A. quiinae , A. serpentina , A. sororcula , A. striata , A. turpiniae , A. zenildae , A. zerny , Ceratitis Capitata e Anastrepha spp. (espécie nova - R.A. Zucchi - informação pessoal).

Palavras-chave: Taxonomia; Anastrepha ; Ceratitis capitata .

PICTORIAL KEY FOR FRUIT FLY SPECIES (DIPTERA, TEPHRITIDAE) RECORDED IN THE STATE OF GOIÁS

ABSTRACT

This work presents a pictorial key for identification of 22 species of fruit flies (Diptera, Tephritidae ) recorded in the state of Goiás: A . amita , A. bahiensis, A. bistrigata, A. dissimilis, A. distincta , A. fraterculus , A. grandis , A. leptozona , A. manihoti , A. montei , A. obliqua , A. pseudoparallela , A. pickeli , A. quiinae , A. serpentina, A. sororcula , A. striata, A. turpiniae , A. zenildae, A. zerny, Ceratitis Capitata and Anastrepha spp. (new species - R.A. Zucchi – personal information).

Key words: Taxonomy; Anastrepha ; Ceratitis capitata .

5.1 INTRODUÇÃO

As moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) são consideradas as pragas de maior importância econômica para maioria das frutíferas cultivadas (Klassen & Curtis, 2005). Pertencem à ordem Diptera, família Tephritidae, com cinco gêneros de importância 59

como pragas: Anastrepha , Bactrocera , Ceratitis , Rhagoletis e Dacus , os quais estão dispersos por todos os continentes, exceto na Antártida (White & Elson-Harris, 1992). No Brasil, Anastrepha Schiner e Ceratitis Macleay constituem os principais gêneros de moscas-das-frutas de importância econômica para a fruticultura nacional (Zucchi, 2007). O gênero Anastrepha é o mais representativo dessa família. No continente americano, são conhecidas 212 espécies de Anastrepha , das quais 107 ocorrem no Brasil (Zucchi, 2007), sendo que 19 foram registradas no Estado de Goiás (Zucchi, 1988; Veloso, 1997; Ferreira, 2000; Braga Filho et al. 2001; Ferreira et al. 2003; Felipe, 2004) e mais três espécies com este trabalho, aumentando para 22. O gênero Ceratitis é composto por aproximadamente 65 espécies que ocorrem principalmente na África Tropical. No Brasil, ela está representada apenas pela espécie C. capitata (Wiedemann, 1824), que é mais cosmopolita e invasora dentre todos os tefritídeos (Zucchi, 2000a). Ocorre em quase todas as regiões biogeográficas, com exceção da Oriental (Malavasi et al. 2000). No Estado de Goiás, ela foi registrada pela primeira vez por Veloso (1997). Das 22 espécies de Anastrepha registradas em Goiás, sete são particularmente importantes do ponto de vista econômico pelo conhecimento de suas plantas hospedeiras e danos que causam: A. fraterculus (Wied.), A. sororcula Zucchi, A. zenildae Zucchi, A. striata Schiner, A. pseudoparallela (Loew), A. grandis (Macquart) e A. obliqua (Macquart). As moscas-das-frutas têm uma taxonomia e um comportamento bastante complexo (Bateman, 1972). A identificação específica das espécies baseia-se nos adultos fêmeas, observando-se o padrão alar, coloração do corpo, mesonoto, mediotergito, abdome e, principalmente, as características morfológicas do ápice do acúleo (Zucchi, 2000a). Os sexos são facilmente distinguidos, como é o caso das fêmeas que possuem um ovipositor bastante proeminente na extremidade do abdome, apresentando um ápice longo e fino. O conhecimento taxonômico dos tefritídeos é imprescindível para a realização dos estudos de levantamentos das espécies, implementação do manejo integrado de moscas-das-frutas e atividades de inspeção quarentenária. Com o objetivo de facilitar o reconhecimento e auxiliar a correta identificação das espécies de moscas-das-frutas coletadas em levantamentos conduzidos no Estado de Goiás, foi elaborada uma chave pictórica com características morfológicas das espécies registradas. 60

5.2 MATERIAL E MÉTODOS

Os exemplares estudados e utilizados foram obtidos dos levantamentos de moscas-das-frutas realizados no Estado de Goiás e que se encontravam depositados no Laboratório de Identificação de Insetos da EA/UFG. Para identificação dos espécimes, as fêmeas de Anastrepha foram examinadas sob microscópio estereoscópio (20x e 40x). A elaboração da chave foi baseada na observação dos caracteres morfológicos, os quais permitem separar as espécies do gênero: desenho torácico (forma, disposição e coloração de áreas, estrias e manchas no mesonoto, coloração do escutelo e/ou subescutelo e do mediotergito); o desenho alar (tamanho da asa, forma, disposição e coloração das bandas alares); terminália feminina ou ovipositor (forma e comprimento do acúleo, forma do ápice do acúleo) e submetidas a outras chaves taxonômicas, conforme Lima (1934), Stone (1942), Foote (1967), Steykal (1977), Norrbom (1985), Zucchi (2000a) e Uramoto (2007). Para o gênero Ceratitis , que está representado no Brasil apenas por C. capitata , foram utilizados os caracteres diagnósticos apresentados em Zucchi (2001). As ilustrações basearam-se em imagens digitalizadas, fotografadas diretamente do exemplar. As figuras dos ápices dos acúleos corresponderam a imagens feitas em microscópio modelo Leica MPS 30.

Chave para as espécies de moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) registradas no Estado de Goiás

A. Mesonoto com manchas brancas; asa com faixa transversal; extensão posterior da célula cubital basal (bcu) alargada próximo ao ápice; machos apresentam a cerda orbital anterior espatulada...... Ceratitis capitata (Wied.) .

Cerda orbital

bcu

Vista lateral

61

A’. Mesonoto sem manchas brancas...... B.

B. Antena com flagelo arredondado no ápice; tórax com duas ou três faixas longitudinais claras (às vezes, não muito nítidas); padrão alar inclui três faixas: costal (C), faixa S e faixa V invertido, podendo haver variação no padrão destas faixas ou, até mesmo, ausência de algumas delas; nervura M recurvada anteriormente no ápice, em direção à margem apical da asa; sintergosternito sete com disco negro na base...... Anastrepha spp .

Faixa C Faixa S

M

Faixa V

Sintergosternito 1. Asa com faixa costal estendendo-se por toda margem anterior, sem área hialina distinta no ápice da nervura R 1; nervura R 2+3 não sinuosa; corpo amarelado; mesonoto com faixas negras sublaterais interrompidas pela sutura transversa; mediotergito com manchas laterais negras; acúleo variando de 5,5-6,5 mm de comprimento; ápice afilado e sem dentes...... A. grandis .

Nervura R 2+3 Mesonoto Mediotergito Ápice do acúleo

1’. Asa com faixa costal (C) interrompida após ou próximo ao ápice da nervura R 1...... 2.

Faixa C interrompida

62

2. Mesonoto e abdome escuro; abdome com uma faixa amarela dorsal em forma de T; faixa V incompleta, com ramo distal ausente; acúleo com cerca de 3,0 mm de comprimento; ápice com dentes pequenos sobre mais da metade apical...... A. serpentina .

Mesonoto Abdome Ramo proximal da faixa V Ápice do acúleo

2’. Mesonoto e abdome predominantemente amarelo...... 3.

3. (2’). Mesonoto com faixas longitudinais negras...... 4.

3’. Mesonoto sem faixas longitudinais negras...... 5.

4. (3). Mesonoto com faixa escura composta de microcerdas negras, ocorrendo a sua ausência na área da sutura transversa, na qual se verifica uma interrupção da faixa; faixa V com o ramo distal geralmente reduzido; acúleo com menos de 3,0 mm; ápice arredondado desprovido de dentes...... A. striata .

Mesonoto Ramo proximal da faixa V Ápice do acúleo 63

4’. Mesonoto com faixa escura composta de microcerdas negras, na qual estas são contínuas sobre a sutura transversa; faixa V completa; acúleo com mais de 3,0 mm; ápice arredondado e desprovido de dentes...... A. bistrigata .

Mesonoto Ramo proximal da faixa V Ápice do acúleo

5. (3’). Acúleo com menos de 0,07 mm de largura...... 6.

5’. Acúleo com mais de 0,07 mm de largura...... 7.

6 (5). Acúleo com 1,5 a 2,0 mm; ápice liso...... A. montei .

Ápice do acúleo Asa 6’. Acúleo com 4,0 mm; extremidade de ápice com diminutos dentes; faixa V com dois ramos...... A. zernyi .

Ápice do acúleo Faixa V

64

7 (5’). Ápice liso; mediotergito e/ou subescutelo escurecidos lateralmente.... A. quiinae .

Ápice do acúleo Mediotergito Asa

7’. Ápice denteado...... 8.

8. (7’). Dentes que se estendem além do nível da abertura do oviduto...... 9.

8’. Dentes que não se estendem além do nível da abertura do oviduto...... 10.

9 (8’). Ápice com leve constrição antes da serra...... A. manihoti .

Ápice do acúleo Asa

9’. Ápice sem constrição antes da serra...... A. pickeli .

Ápice do acúleo Asa 65

10 (8’). Faixas C e S separadas; ápice com dentes diminutos...... 11. Faixas C e S separadas

10’. Faixa C unida a S...... 12. Faixas C e S unidas

11 (10). Faixa V completa...... A. dissimilis .

Faixa V completa Ápice do acúleo

11’. Faixa v incompleta...... A. leptozona .

Faixa V incompleta Ápice do acúleo

66

12 (10’). Ápice com distinta constrição antes da serra...... 13.

12’. Ápice com leve constrição antes da serra ou sem constrição...... 14.

13 (12’). Acúleo medindo 1,5-2,0 mm de comprimento; ápice longo, de aspecto delgado, medindo em torno de 0,21-0,30 mm de comprimento e variando de oito a 14 dentes largos e arredondados; mediotergito e/ou subescutelo escurecidos lateralmente; asa com faixa V variável, mas geralmente completa...... A. fraterculus .

Mediotergito e subescutelo Ápice do acúleo Asa escurecidos

13’. Acúleo medindo 1,5-1,7 mm de comprimento; ápice curto e de aspecto robusto, medindo em torno de 0,18-0,22 mm de comprimento e variando de seis a dez dentes largos e arredondados; mediotergito e/ou subescutelo escurecidos lateralmente; faixa V geralmente incompleta e separada da S...... A. sororcula .

Ápice do acúleo Faixa V separada da S 67

14 (10’). Acúleo com 2,5 a 3,0 mm; ápice do acúleo com numerosos dentes diminutos e alguns basais na parte interna à margem; faixas C e S unidas ou estreitamente unidas e faixa V completa e isolada...... A. pseudoparallela .

Ápice do acúleo Faixa C e S unidas

14’. Acúleo com menos de 2,5 mm...... 15.

15 (14’). Dentes sobre menos da metade apical...... 16.

15’. Dentes no mínimo até a metade apical...... 18.

16 (15). Acúleo variando de 1,9-2,0 mm de comprimento; dentes que se estendem até a proximidade da metade apical, com dentes arredondados e pouco salientes...... A. amita .

Ápice do acúleo Asa

16’. Ápice do acúleo com dentes sobre menos da metade apical...... 17. 68

17 (16’). Ápice com leve constrição antes da serra, delgado, medindo cerca de 0,30 mm de comprimento, com pequenos dentes arredondados, estreitando-se gradualmente...... A. bahiensis .

Ápice do acúleo Asa

17’. Ápice sem constrição antes da serra; mediotergito e/ou subescutelo escurecidos lateralmente...... A. distincta .

Ápice do acúleo Asa

18 (15’). Ápice com cerca de 0,20 mm, variando de 12 a 14 dentes subagudos salientes sobre 2/3-3/4 apical; mediotergito com duas manchas negras laterais que não se estendem até o subescutelo...... A. obliqua .

Subescutelo sem Ápice do acúleo Asa manchas

18’. Ápice com 0,27 a 0,30 mm...... 19. 69

19 (18’). Ápice com dentes sobre 2/3 apicais; ápice do acúleo com 0,27-0,30 mm de comprimento; serra com dentes arredondados; mediotergito e/ou subescutelo escurecidos lateralmente...... A. zenildae .

Subescutelo com Ápice do acúleo Asa manchas

19’. Ápice com dentes ultrapassando um pouco mais que 1/2 apical; mediotergito e/ou subescutelo escurecidos lateralmente...... A. turpiniae .

Ápice do acúleo Asa

20. Espécie não identificada.

70

6 CONSIDERAÇÕES FINAIS

A presença de moscas-das-frutas (Diptera, Tephritidae) em áreas comerciais produtoras de frutas é um dos maiores obstáculos à produção e à livre comercialização, devido aos danos diretos causados pelas suas larvas em desenvolvimento no interior dos frutos e às restrições quarentenárias impostas por países importadores, os quais se preocupam com a introdução e com a disseminação de espécies de moscas-das-frutas ainda ausentes. O Estado de Goiás apresenta várias espécies de moscas-das-frutas de importância econômica, as quais também estão amplamente distribuídas no Brasil. Neste trabalho foram registradas 14 espécies de Anastrepha (A. amita , A. dissimilis , A. distincta , A. fraterculus , A. grandis , A. leptozona , A. manihoti , A. montei , A. obliqua , A. pickeli , A. quiinae , A. sororcula , A. turpiniae , A. zenildae ) e C. capitata nos cinco municípios amostrados. Destas, A. dissimilis , A. quiinae e A. pickeli são referidas pela primeira vez no Estado de Goiás, aumentando de 19 para 22 espécies registradas neste Estado, representando 20,5% das espécies encontradas no Brasil. Nos municípios constituintes da área com SMR de A. grandis da Região do Vale do São Patrício, a presença desta praga foi verificada em Uruana e Jaraguá com índice MAD que estava dentro dos limites aceitos na Instrução Normativa nº 16, de 5 de março de 2006, para exportação de frutos de cucurbitáceas. Os padrões de ocorrência de Anastrepha spp. nos municípios estudados foram ínfimos. Essa situação era esperada, tendo em vista que a Região do Vale do São Patrício apresenta uma tradição em cultivos de cucurbitáceas, as quais não são hospedeiras preferenciais de moscas-das-frutas – as atividades com fruticultura nesta Região ainda são recentes. A flutuação populacional de Anastrepha spp. em fragmentos de vegetação nativa do Cerrado, nos quatro municípios amostrados na Região do Vale do São Patrício, não coincidem com o período de disponibilidade dos frutos provenientes dos campos de cucurbitáceas. Este fator, aliado à baixa prevalência de A. grandis , torna-se um estímulo para a continuidade do programa de exportação de frutos de cucurbitáceas na região. 71

Este estudo fez o primeiro registro de moscas-das-frutas no município de Cristalina (GO) em pomar de goiaba, onde foram capturadas sete espécies do gênero Anastrepha e C. capitata . Embora diversas espécies de moscas-das-frutas estejam presentes nos pomares, C. capitata (98,24%) e A. fraterculus (1,46%) representaram mais de 99,7% de todas as moscas coletadas, sendo esta última a espécie mais abundante do gênero Anastrepha . Os altos índices encontrados para as duas espécies mais frequentes confirmam o status de praga no pomar em estudo. C. capitata , A. fraterculus e A. sororcula apresentaram os maiores índices de frequência, constância e dominância, sendo C. capitata e A. fraterculus associadas à classe “super”. Os níveis populacionais MAD no pomar de goiaba ultrapassaram os níveis críticos de controle para C. capitata (784,28 MAD) e A. fraterculus (7,38 MAD). Foi verificado que as flutuações populacionais das espécies predominantes foram influenciadas pela disponibilidade de frutos hospedeiros e apresentaram os maiores índices populacionais no período de maturação dos frutos. Houve uma correlação significativa da flutuação populacional de C. capitata e A. fraterculus com os fatores meteorológicos de precipitação, umidade relativa e temperatura. Neste estudo verificou-se que Goiás apresentou as espécies quarentenárias de Anastrepha e Ceratitis , porém essa informação não inviabiliza os programas de exportação de frutos implantados no Estado. Em Cristalina, onde foram verificadas altas densidades de moscas-das-frutas, ressalta-se que a pesquisa foi realizada apenas em uma localidade, em hospedeiro preferencial e que não foi realizado o controle dessas pragas. Portanto, neste município, sugere-se que novos estudos sejam realizados, abordando maior amostragem e, principalmente, atenção por parte dos produtores em relação ao manejo adequado das moscas-das-frutas. Já a Região do Vale do São Patrício revelou a presença dos tefritídeos em baixa frequência. Tal fato favorece a manutenção e a ampliação do SMR implantado como forma de atender às exigências fitossanitárias dos países importadores, possibilitando a expansão do comércio e a abertura de novos mercados para Goiás.

72

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