Ciencia y Tecnología del Mar ISSN: 0716-2006 [email protected] Comité Oceanográfico Nacional Chile

COLLADO, GONZALO; OSORIO, CECILIA; RETAMAL, MARCO IMPOSEX EN LOS CARACOLES MARINOS MONODON (PALLAS, 1774) Y NASSARIUS COPPINGERI E. A. SMITH, 1881 EN EL SUR DE CHILE Ciencia y Tecnología del Mar, vol. 33, núm. 1, 2010, pp. 67-76 Comité Oceanográfico Nacional Valparaíso, Chile

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Cómo citar el artículo Número completo Sistema de Información Científica Más información del artículo Red de Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, España y Portugal Página de la revista en redalyc.org Proyecto académico sin fines de lucro, desarrollado bajo la iniciativa de acceso abierto Cienc. Tecnol. Mar, 33 (1): 67-76, 2010 Imposex en gasterópodos del sur de Chile 67

IMPOSEX EN LOS CARACOLES MARINOS ACANTHINA MONODON (PALLAS, 1774) Y NASSARIUS COPPINGERI E. A. SMITH, 1881 EN EL SUR DE CHILE*

IMPOSEX IN THE MARINE SNAILS ACANTHINA MONODON (PALLAS, 1774) AND NASSARIUS COPPINGERI E. A. SMITH, 1881 IN SOUTHERN CHILE

GONZALO COLLADO1 CECILIA OSORIO1 MARCO RETAMAL2

1Departamento de Ciencias Ecológicas, Laboratorio de Invertebrados Acuáticos, Facultad de Ciencias, Universidad de Chile. Las Palmeras 3425, Santiago, Chile. E-mail: [email protected]; [email protected] 2Universidad de Concepción, Campus Universitario, Cab. 9, Concepción, Chile. E-mail: [email protected]

Recepción: agosto de 2007 – Versión corregida aceptada: enero de 2010

RESUMEN

El imposex consiste en la aparición de caracteres sexuales masculinos sobre el sistema re- productivo de las hembras de gasterópodos prosobranquios, fenómeno históricamente asociado a contaminación por compuestos organoestañosos. En el presente trabajo evaluamos la incidencia de imposex en los caracoles marinos Acanthina monodon y Nassarius coppingeri con muestras prove- nientes de distintas localidades ubicadas entre el golfo Reloncaví y golfo Corcovado, sur de Chile, obtenidas por el Crucero CIMAR 11 Fiordos. El porcentaje de imposex varió entre localidades y entre especies. En A. monodon el imposex fluctuó de 0,0 a 52,9% mientras en N. coppingeri fue 11,8%. El índice de la longitud relativa del pene (RPLI) en A. monodon varió de 4,8 en Compu-Queilén a 13,3 en el golfo de Ancud mientras que en N. coppingeri fue igual a 6,0 en Dalcahue-Quinchao. Aunque en este estudio no se evaluó la presencia de químicos en el ambiente, el desarrollo de imposex sugiere disponibilidad de compuestos organoestañosos en el área estudiada.

Palabras claves: Imposex, moluscos, compuestos organoestañosos, tributil estaño (TBT), sur de Chile.

ABSTRACT

Imposex is the development of male sexual characters onto the reproductive system of female prosobranch gastropods, phenomenon historically associated to organotin compounds. In the present study we assess the incidence of imposex in the marine snails Acanthina monodon and Nassarius coppingeri with samples collected from different localities between golfo Reloncaví and golfo Corcovado, southern Chile, which were obtained by the CIMAR 11 Fiordos Cruise. Percentage of imposex varied among localities and between the . The imposex incidence in A. monodon ranged from 0.0 to 52.9% whereas in N. coppingeri was 11.8%. The Relative Penis Length Index (RPLI) ranged from 4.8 at Compu-Queilén to 13.3 at golfo de Ancud in A. monodon while in N. coppingeri was equal to 6.0 at Dalcahue-Quinchao. Although in this work no chemical

* Proyecto CONA-C11F 05-11. 68 Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 33 (1) - 2010 studies were done, the development of imposex suggests the presence of organotin compounds in the studied areas.

Key words: Imposex, mollusks, organotin compounds, tributyltin (TBT), southern Chile.

INTRODUCCIÓN marítimas. Debido a que entre el golfo Relon- caví y el golfo Corcovado se encuentran más La alteración del ambiente por actividades de 500 instalaciones de cultivos, potenciales humanas que causan perturbaciones en los eco- fuentes emisoras de contaminantes, una de las sistemas es un fenómeno cada vez más frecuen- actividades realizadas por el crucero CIMAR te en Chile (Carrasco & Gallardo, 1989). El im- 11 Fiordos, junio 2005, fue obtener material posex (Smith, 1971), fenómeno que consiste en biológico para evaluar la posible perturbación la aparición de caracteres sexuales masculinos antropogénica sobre la biodiversidad del lugar. sobre el sistema reproductivo de las hembras, Específicamente, el objetivo de este trabajo afecta principalmente a moluscos gasterópodos fue evaluar la incidencia de imposex en las prosobranquios. La alteración se ha asociado especies de gasterópodos Acanthina monodon históricamente a compuestos químicos orga- (Pallas, 1774), considerado un organismo indi- noestañosos utilizados como agente biocida en cador de contaminación por TBT (Huaquín et las pinturas antifijación aplicadas sobre mue- al., 2004), y Nassarius coppingeri E.A. Smith, lles, embarcaciones e instalaciones de cultivo 1881, en diversas localidades de esta área geo- (Gibbs et al., 1988; Oehlmann & Bettin, 1996). gráfica y en sectores próximos a los centros de Con el transcurso del tiempo, estos compues- cultivos. En N. coppingeri, hasta ahora, no se tos lixivian al medio circundante, afectando a habían realizado estudios sobre imposex. organismos no blanco. Entre los compuestos organoestañosos, el tributilestaño (TBT) se ha considerado el principal agente causante de MATERIALES Y MÉTODOS imposex en varias especies de gasterópodos, incluso actuando a muy bajas concentraciones Ejemplares de A. monodon y N. coppingeri (Bryan et al., 1987; Gibbs et al., 1988; Stro- fueron recolectados por el crucero científico ben et al., 1992). El imposex tiene diferentes CIMAR 11 Fiordos en varias localidades grados de afección por lo que se han propuesto ubicadas entre el golfo Reloncaví y el golfo esquemas de clasificación de acuerdo a lo ob- Corcovado en el mes de junio de 2005 (Fig. 1). servado en los murícidos Nucella lapillus (L.) y Mediante recolección manual se obtuvieron 70 Ocinebrina aciculata (Lamarck, 1822) (Gibbs ejemplares de A. monodon en cinco sectores et al., 1988; Fioroni et al., 1991; Oehlmann et del intermareal rocoso (Tabla I). Los animales al., 1996). En casos severos, el imposex puede fueron transportados a bordo donde se les midió causar la esterilización de las hembras debido a la longitud de la concha con un pie de metro de malformación y bloqueo del oviducto (Demain- precisión 0,01 mm y luego se separó la concha tenon, 2001) así como también la extinción de de las partes blandas utilizando un tornillo poblaciones locales de moluscos (Bryan et al., mecánico. Las partes blandas fueron fijadas 1986; Gibbs & Bryan, 1986, 1996; Gibbs et al., en formalina al 10% para su posterior análisis 1991; Osorio & Huaquín, 2003). en laboratorio. El sexo fue determinado bajo lupa estereoscópica utilizando como criterio la En el gasterópodo Nucella lapillus, Davies presencia de pene en los machos y la presencia et al. (1987) informaron que las hembras afec- de glándula de la cápsula en las hembras. In- tadas por imposex desarrollan un gradiente dividuos hembra de A. monodon afectados por de síntomas con respecto a la distancia de las imposex fueron fotografiados con microscopio fuentes contaminantes tales como puertos, as- electrónico de barrido (MEB) Zeiss DSM 940. tilleros o balsas jaulas de cultivo. Swennen et Ejemplares de N. coppingeri fueron obtenidos al. (1997) encontraron que el imposex también a una profundidad que varió de 16 a 270 m se relaciona con la distancia a las rutas navieras utilizando una rastra Agassiz. Los animales Imposex en gasterópodos del sur de Chile 69

80° W 60° 20° 20° S N Estero 7 Reloncaví 30° 30° 6 Sección CP 5 1 3 4 40° 40° 2 4 3 8 42° 5 6 9 S 50° 50° 7 Sección HC 14 2 3 5 90°W 53°W Golfo de Ancud Antártica Chilena 6 16 1 60° 60° 7 Sección DQ 8 Sección 1 2 3 DH 20 1 45 9 Castro 1 6 2 2 3 21 h i l o4 é CIMAR 11 4 5 56 7 8 6 P a c í f i c o 7 32 FIORDOS C Sección CL 8 Sección CQ Golfo Corcovado 43° 1 3 33 2 4 5 6 7 36 Sección QL 3 6 5 4 1 7 8 38 O c é a n o I s l a 9 41

Boca del Guafo 51 Bahía Tictoc 50 49

44° 75°W 74° 73°

Fig. 1: Localización de los sitios de muestreo realizados por el Crucero CIMAR 11 Fiordos considerados en el presente estudio. Los círculos rojos indican sitios de muestreo de Acanthina monodon (Pallas, 1774). Los círculos azules indican sitios de muestreo de Nassarius coppingeri E.A. Smith, 1881. Abrevia- turas de secciones muestreadas: CP, canal Pilolcura; CQ, Compu-Queilén; DH, Dalcahue-Hudson; DQ, Dalcahue-Quinchao; HC, canal Hornopirén; QL, Quellón-Laitec. Fig. 1: Collection sites sampled by the CIMAR 11 Fiordos Cruise considered in the present study. Red circles indicate collection sites of Acanthina monodon (Pallas, 1774). Blue circles indicate collection sites of Nassarius coppingeri E.A. Smith, 1881. Abbreviations of sections sampled: CP, canal Pilolcura; CQ, Compu-Queilén; DH, Dalcahue-Hudson; DQ, Dalcahue-Quinchao; HC, canal Hornopirén; QL, Quellón-Laitec. 70 Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 33 (1) - 2010

Tabla I. Sitios de muestreo, número de ejemplares examinados e incidencia de imposex en Acanthina monodon (Pallas, 1774). N= tamaño de muestra; n♀= número de hembras; %♀= porcentaje de hembras; n♂= número de machos; %♂ = porcentaje de machos; n♀i= número de hembras con imposex; %♀i= porcentaje de hembras con imposex. Table I. Collection sites, number of specimens examined and imposex incidence in Acanthina monodon (Pallas, 1774). N= Sample size; n♀= number of females; %♀= percentage of females; n♂= number of males; %♂ = percentage of males; n♀i= number of females with imposex; %♀i= percentage of females with imposex.

Sección Coordenadas N n♀ %♀ n♂ %♂ n♀ i %♀ i

41º 43’ 01” S Estero Reloncaví 72º 36’ 57” W 15 9 60,0 6 40,0 0 0,0 42º 20’ 06” S Golfo de Ancud 72º 55’ 60” W 15 7 46,7 8 53,3 7 100 42º 25’ 65” S Dalcahue-Quinchao 72º 29’ 40” W 15 7 46,7 8 53,3 7 100 43º 07’ 70” S Quellón-Laitec 73º 33’ 30” W 10 2 20,0 8 80,0 2 100 43º 51’ 80” S Compu-Queilén 73º 42’ 80” W 15 9 60,0 6 40,0 2 22,2

Total 70 34 46,7 36 53,3 18 52,9 fueron fijados en formalina al 10% agua de fueron machos y el 48,5% hembras. El tamaño mar para su posterior análisis. Las partes de los animales fluctuó entre 26,9 y 48,5 mm blandas de ejemplares de esta especie fueron de longitud de la concha en los machos y entre obtenidas luego de descalcificar la concha en 31,0 y 48,0 mm en las hembras. En relación una solución a base de agua destilada y HCL a la condición reproductiva, de un total de 34 en proporción 3:1. Para la determinación de hembras muestreadas considerando todas las imposex, se empleó el mismo procedimiento localidades, 18 ejemplares presentaron impo- realizado en A. monodon. Los individuos sex (52,9%), evidenciado por el desarrollo de hembra de N. coppingeri que evidenciaron un pseudopene detrás del tentáculo derecho. imposex fueron sometidos a técnica histoló- En las secciones de golfo de Ancud (Estación gica de rutina para examinar si presentaban 20, ver Fig. 1), Quellón-Laitec (Estación 3) y alteraciones morfológicas internas. Para esto, Dalcahue-Quinchao (Estación 4), el imposex se se obtuvieron secciones de animales comple- presenta con la mayor intensidad, afectando al tos de 5 µm de espesor que fueron teñidos 100% de las hembras. En el sector de Compu- con hematoxilina-eosina. La intensidad del Queilén (Estación 1), la intensidad de imposex imposex en ambas especies fue calculada fue menor (22,2%), mientras que en el estero mediante el índice de la longitud relativa del Reloncaví (Estación 4) no se registraron hem- pene (RPLI, de sus siglas en inglés “Relative bras afectadas (Tabla I). El RPLI en esta espe- Penis Length Index”) utilizando la siguiente cie varió de 4,8 en Compu-Queilén a 13,3 en el fórmula (Gibbs & Bryan, 1987): golfo de Ancud (Tabla II). La figura 2 muestra hembras con imposex obtenidas de diferentes Longitud promedio del pene en hembras con imposex 100 RPLI= * Longitud promedio del pene en los machos localidades y fotografiadas con MEB.

Imposex en Nassarius coppingeri RESULTADOS De un total de 47 ejemplares muestreados de Imposex en Acanthina monodon N. coppingeri, se analizaron 37 (79%), 20 ma- chos y 17 hembras. Los animales que no fueron Los resultados muestran que de 70 ejem- examinados correspondieron a ejemplares de plares muestreados de A. monodon, el 51,4% sexo indeterminado. Las tallas en los machos Imposex en gasterópodos del sur de Chile 71

Tabla II. Tamaño del pene de machos y hembras con imposex e índice de la longitud relativa del pene (RPLI) en A. monodon y N. coppingeri. Table II. Penis lenght in male and female with imposex and relative penis length index (RPLI) in A. monodon and N. coppingeri.

Longitud promedio del pene (mm) Especie/Sección RPL(%) Machos Hembras A. monodon Estero Reloncaví 6,6 - - Golfo de Ancud 4,5 0,6 13,3 Dalcahue-Quinchao 5,1 0,3 5,9 Quellón-Laitec 4,8 0,5 10,4 Compu-Queilén 6,2 0,3 4,8 N. coppingeri Dalcahue-Quinchao 3,3 0,2 6,0

Fig. 1: Ejemplares hembra de Acanthina monodon (Pallas, 1774) afectadas por imposex provenientes de An- cud (A), Quellón-Laitec (B) y Dalcahue- Quinchao (C) vistos con MEB. D) Pseudopene visto a mayor aumento del ejemplar A. Abreviaturas: m: manto; p: pseudopene; td: tentáculo derecho; ti: tentáculo izquierdo. Escala de barras, A-D: 1mm. Fig. 1: Female specimens of Acanthina monodon (Pallas, 1774) affected by imposex collected from Ancud (A), Quellón-Laitec (B) y Dalcahue- Quinchao (C) seen with SEM. D) Pseudopenis magnified from specimen A. Abbreviations: m: mantle; p: pseudopenis; td: right tentacle; ti: left tentacle. Scale bars, A-D: 1mm. 72 Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 33 (1) - 2010 variaron entre 5,05 y 9,8 mm de longitud de la (Lesson, 1830), Xanthochorus cassidiformis concha y en las hembras entre 6,1 y 10,2 mm. (Blainville, 1832), A. monodon, Nassarius Dos hembras provenientes de la estación 1 de gayii (Kiener, 1834), Crassilabrum crassi- la sección Dalcahue-Quinchao (Fig. 1) presen- labrum (Sowerby, 1834) y en el complejo taron imposex, con un RPLI igual a 6,0 (Tabla Nucella crassilabrum (Lamarck, 1815) II). Los 35 individuos restantes analizados (Gooding et al., 1999; Osorio & Huaquín, fueron muestreados en una serie de localidades 2003; Huaquín et al., 2004; Guerra et al., señaladas en la figura 1, donde no se encontró 2004, 2005), lo que se suma a otros hallaz- imposex. El análisis histológico realizado en gos realizados en la costa sudamericana las hembras con imposex no mostró señales (Bigatti et al., 2005, 2009; Caetano & Ab- de malformaciones internas ni un desarrollo salão, 2002; Camillo et al., 2004; Cardoso anormal de la gametogénesis. La glándula de et al., 2009; Cledón et al., 2006; Castro et la cápsula presenta un estroma glandular que al., 2000, 2007, 2008; Meirelles et al., 2007; rodea un oviducto central amplio revestido por Miloslavich et al., 2007). En el presente epitelio cilíndrico ciliado (Fig. 3A). La gónada estudio los datos revelan que el fenómeno de estos individuos contiene pequeños ovocitos de imposex afecta poblaciones de A. mo- previtelogénicos basófilos que se desarrollan a nodon y N. coppingeri en la zona ubicada lo largo de la periferia de cada túbulo ovárico. entre el golfo Reloncaví y el golfo Corcova- También se observan ovocitos maduros, más do, aunque en una mayor proporción en A. esféricos y de gran tamaño libres en el estroma monodon. Esto puede sugerir variación de la ovárico, cuyo citoplasma presenta numerosos susceptibilidad de las especies a contaminan- gránulos de vitelo fuertemente eosinófilos tes, diferente disponibilidad de estos com- (Fig. 3B). puestos entre ambientes si se considera que A. monodon habita en el intermareal y N. co- ppingeri en el submareal, o alternativamente DISCUSIÓN deberse a la distancia de las poblaciones de las fuentes de origen de los contaminantes. Diversas investigaciones han revelado que el imposex en gasterópodos se relaciona Si bien A. monodon ha sido considerado con la presencia de compuestos organoes- un útil bioindicador de TBT debido a que tañosos acumulados en el cuerpo de estos las hembras desarrollan imposex en un alto organismos (Bryan et al., 1987; Gibbs et al., grado (Huaquín et al., 2004), las poblacio- 1988; Horiguchi et al., 1994). En Chile se nes presentarían diferentes niveles de sus- ha detectado imposex en Chorus giganteus ceptibilidad. Por ejemplo, todas las hembras

Fig. 3: Ejemplares hembra de Nassarius coppingeri E.A. Smith, 1881 afectadas por imposex. A) Glándula de la cápsula. B) Gónada de una hembra en estado maduro. Abreviaciones: cg: glándula de la cápsula; dg: glándula digestiva; go: gónada; opv: ovocito previtelogénico; ov: ovocito vitelogénico (maduro); ovi: oviducto. Escala de barras, A: 1 mm; B: 200 µm. Fig. 3: Female specimen of Nassarius coppingeri E.A. Smith, 1881 affected by imposex. A) Capsule gland. B) Female gonad in mature stage. Abbreviations: cg: capsule gland; dg: digestive gland; go: gonad; opv: previtellogenic oocyte; ov: vitellogenic oocyte (mature); ovi: oviduct. Scale bars, A: 1 mm; B: 200 µm. Imposex en gasterópodos del sur de Chile 73 muestreadas en el presente estudio en las te documentado (Jenner, 1979; Smith, 1980; secciones del golfo de Ancud, Quellón-Lai- Stroben et al., 1992; Demaintenon, 2001, tec y Dalcahue-Quinchao presentaron impo- entre otros). Entre las especies estudiadas, sex. Sin embargo, los valores de RPLI (ver Nassarius kraussianus (Dunker, 1846) y Tabla II) son menores a los informados para N. reticulatus (Lineo, 1758) han sido con- las localidades de Las Salinas y Playa Ama- sideradas como indicadores de TBT por rilla (30 y 40%) en la zona central de Chile presencia de imposex en estudios realizados en esta misma especie (Osorio & Huaquín, en la costa de Sudáfrica y Europa (Marshall 2003). Se ha sugerido en Ocinebrina acicu- & Rajkumar, 2003; Bryan et al., 1993). Los lata que valores de RPLI superiores al 25% resultados del presente estudio sugieren que indicarían una población con altos riesgos N. coppingeri sería menos susceptible al de ser disminuida (Oehlmann et al., 1996), imposex que A. monodon. Sin embargo, la no siendo el caso para las poblaciones de diferencia podría ser también producto del este estudio. Variaciones en la susceptibi- menor número de individuos muestreados en lidad podrían interpretarse también como N. coppingeri. Una normal condición morfo- diferencias en la disponibilidad de com- lógica interna y la presencia de un pseudope- puestos inductores de la enfermedad entre ne en esta especie correspondería al primer localidades. De hecho, Osorio & Huaquín estado de desarrollo de imposex de acuerdo (2003) sugieren que en A. monodon el grado al esquema de clasificación de Gibbs et al. de afección sería dependiente de la proxi- (1988). En este estudio no fue examinada midad a las fuentes contaminantes. Estos la anatomía interna de A. monodon, pero autores evaluaron la incidencia de imposex los altos niveles de incidencia de imposex, en las áreas próximas a los grandes puertos similares a los registrados por Huaquín et de la V Región de Chile (Valparaíso y San al. (2004) en esta especie, sugieren que es Antonio), donde se encontró que entre un 85 posible que en algunos individuos presen- y 100% de las hembras estaban afectadas. ten malformaciones anatómicas internas. Estos autores también notaron la completa Se desconoce si estas especies presentan ausencia de individuos de A. monodon en problemas adicionales como disminución áreas muy cercanas al puerto de Valparaíso, de la actividad reproductiva y predominio sugiriendo extinción local. En un estudio de individuos viejos, tal como fue registrado realizado por Huaquín et al. (2004) que en N. lapillus (Evans et al., 1991). consideró dos poblaciones de A. monodon, el imposex afectó al 94,7% y 37,6% de las El presente estudio revela que el imposex hembras de Las Cruces (V Región) y Matan- sería un fenómeno ampliamente diseminado zas (VI Región), respectivamente. Entre las en poblaciones del gasterópodo A. monodon localidades de Concepción, Valdivia y Puer- en el área investigada. N. coppingeri tam- to Montt, A. monodon (= N. crassilabrum) bién presenta imposex en la zona. Estudios también registró variación en los niveles de futuros deberían ser dirigidos a determinar imposex (Gooding et al., 1999). El hecho el origen directo de los contaminantes que de que las especies de gasterópodos se vean provocan alteraciones reproductivas en más afectadas por imposex cerca de las áreas estos moluscos, como también a examinar contaminadas fue apoyado por el estudio de otras zonas donde se encuentre N. coppin- Letelier et al. (2003) realizado al sur de la geri y A. monodon, así como también otras isla Victoria (XI Región de Chile), donde los especies de gasterópodos. ambientes indudablemente son más prístinos debido a la escasa actividad y densidad de la población humana. En este sitio, ninguna AGRADECIMIENTOS de las hembras muestreadas de A. monodon presentó evidencia de cambio de sexo. Los autores agradecen al Comité Oceano- gráfico Nacional, a la Universidad de Chile, La expresión de imposex en especies de a la Universidad de Concepción y al perso- nassáridos ha sido un fenómeno ampliamen- nal del buque AGOR “Vidal Gormaz” por el 74 Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 33 (1) - 2010 apoyo brindado en la obtención del material CAMILLO, E., J. QUADROS, I. B. CASTRO biológico. También agradecemos a Juan & M. A. S. FERNÁNDEZ. 2004. Imposex Antonio Manríquez por el apoyo otorgado in Thais rustica (: ) durante el desarrollo de este estudio. Los (Lamarck, 1822) as an indicator of organo- autores también agradecen a tres revisores tin compounds pollution at Maceió coast anónimos por los importantes aportes reali- (Northeastern Brazil). Braz. J. Oceanogr. zados al manuscrito. 52: 101-105.

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