ECOLOGÍA FUNCIONAL DE LA ARANEOFAUNA DE TEJEDORAS (ARACHNIDA: ARANEAE) EN AGROECOSISTEMAS CAFETEROS DE CUNDINAMARCA Y SU VALOR EN LA CONSERVACIÓN

Cecilia Cantor Vaca

Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ciencias, Departamento de Biología Bogotá, Colombia 2014 ECOLOGÍA FUNCIONAL DE LA ARANEOFAUNA DE TEJEDORAS (ARACHNIDA: ARANEAE) EN AGROECOSISTEMAS CAFETEROS DE CUNDINAMARCA Y SU VALOR EN LA CONSERVACIÓN

Bióloga Cecilia Cantor Vaca Código: 194032

Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:

Magíster Ciencias -Biología

Director: Magister en Ciencias - Biología Germán Domingo Amat García

Codirector (a):

Magister en Ciencias Agrarias Alexander Sabogal González

Línea de Investigación: Línea de Manejo y Conservación de la vida silvestre

Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ciencias, Departamento de Biología Bogotá, Colombia 2014

Este trabajo es dedicado a todos los que hacen las cosas con verdadero amor en sus vidas:

A la energía infinita que algunos llaman Dios por haberme mostrado que existe en este proceso científico y por haberme guiado por el camino del amor verdadero.

A Hilda Cecilia por su apoyo incondicional y por ser mi fuente de inspiración, ejemplo y amor verdadero.

A Cayetano (in memoriam) por tu amor infinito y por ser mi ángel que protege y guía todos los días de mi vida.

A Rosita y Enrique Vaca (in memoriam) gracias a ustedes los cafetales son parte de mi vida.

A mis amigos y familia quienes fueron los que donaron su tiempo para ver esto hecho una realidad.

A todos y cada uno de los colaboradores casi coautores de mi tesis. Así como a las ocho lindas familias que me permitieron entrar a sus vidas y hacer este estudio. Martha Téllez por su amor de madre, enseñanzas y ejemplo de templanza.

AGRADECIMIENTOS

CAPITULO 0

Entré a una maestría hace cuatro años con la idea que sería solo un paso más en mi vida académica, pero las circunstancias de la vida la convirtieron en mi vida entera. Por eso agradecer se convierte en el acto más maravilloso de la vida, porque en estos años aprendí, no solo de biología, de proyectos, de arañas, de diseño; también aprendí los verdaderos valores de la vida. Con este proyecto conocí tantas personas y tantas facetas que esto se convirtió en un capítulo de mi tesis que inicia desde lo personal, desde esas personas que donaron su tiempo valioso conmigo para dejarme ir a campo, para verme meses en el laboratorio y para dejarme escribir, que es una de las cosas que más me gusta hacer.

Iniciaré este primer capítulo solo diciendo que la frase célebre de estos años y mi gran enseñanza es: “Es mejor tener amigos que plata”. Son los amigos que conseguí y el apoyo de los que ya estaban, el verdadero valor de este trabajo. Sin imaginarlo y con todas las pruebas que la vida me puso en este tiempo, con quien más estoy agradecida es con Krishna o Dios porque se puso en mi camino en la ruta de la ciencia que aún no puede explicar su existencia; pero que para mí ahora existe dentro de mi corazón y se encargó de guiarme por este camino permitiéndome servirle al universo con mi trabajo y en especial servirle a mis queridas arañas.

Los agradecimientos siguen con mi fuente de inspiración y también la principal fuente de financiación de este trabajo Hilda Cecilia Vaca, mi madre, a quien le debo todo en este vida y en especial mi amor por las arañas, los agroecosistemas y en particular por los cafetales. Además fue ella la que me enseño a disfrutar y saborear un buen café. De manera muy hermosa mi hermana adoptiva Manuela Di Folco ha sido una de las personas más importantes en mantenerme animada para finalizar este proceso y ha sido su hogar uno de los sitios de trabajo más importantes de la tesis. A las dos las amo con todo mi corazón y les agradezco su amor y paciencia. También debo mencionar a mi familia (Cantor y Vaca) mis primos y tíos/tías que han apoyado mis sueños de principio a fin y que han sabido comprender que me perdí un tiempo de sus vidas por amor a las arañitas. Gracias por su compresión en los momentos de ausencia por la tesis.

Esta aventura que inició hace cuatro años no sería posible sin mis directores y asesores quienes son mis padres en este camino de la Ciencia, la aracnología y los agroecosistemas:

Germán Amat García (Instituto de Ciencias Naturales) mi director e incondicional maestro desde segundo semestre del pregrado y para siempre. Gracias por enseñarme este camino y por estar conmigo en todas las locuras científicas que he emprendido.

Definitivamente mi compadre de corazón, un valioso amigo y un increíble jefe: Alexander Sabogal González (Centro Internacional de Física) por haber aterrizado mis ideas, en la planeación del proyecto, el apoyo en el diseño experimental, el apoyo en la estadística, por permitirme usar su espacio de investigación en el CIF, por su colaboración en la identificación y por su maravillosa amistad. También por los regaños, que bien merecidos me los tengo. Simplemente el mejor codirector y más que eso un gran compañero de fórmula. Gracias totales.

Juliana Cepeda (Magister en Medio Ambiente y Desarrollo) por apoyar el inicio de este trabajo y por las lecciones recibidas.

Eduardo Flórez (Instituto de Ciencias Naturales) mi maestro, el mejor de los abuelos en la aracnología es un orgullo ser su estudiante. Mil gracias por todas las lecciones, las oportunidades que me ha brindado y por ser la fuente inspiración aracnológica.

Tomás León Sicard (Centro de Estudios Ambientales) otro gran maestro que me enseño la importancia de la agricultura ecológica, la ciencia agroecológica y que desde el IDEA me apoyado inmensamente.

A Milton Bastidas (Tesista Centro Internacional de Física) por ser más que un compañero un guía y un excelente amigo de aventuras aracnológicas. Agradezco inmensamente sus palabras de apoyo, la fuerza para seguir adelante e inspirarme con su ejemplo. También por las identificaciones de Tetragnathidos y los mapas que con ayuda de su linda compañera Andrea son parte de este documento. La tesis no estaría escrita sin el apoyo de las personas que me dejaron entrar en sus vidas por algo más de un año y que permitieron llevarme sus arañas, medir sus árboles, pero sobre todo que me llenaron de historias de vida y que me mostraron el Quipile de verdad. Por eso me encuentro agradecida con todas las personas de Quipile y Pulí:

• Don Salvador, Doña Blanca, Karina y Kevin: Desde el inicio nos permitieron entrar en sus vidas escuchar sus historias, entender los cafetales, conocer el Tiber y presentarnos a todos las personas de la región. A Kevin gracias por hacer de nuestras tardes las más divertidas jugando con los carros. Don Salvador un excelente guía, gracias por enseñarnos sobre café y sobre la vida. Doña Blanca: Gracias por soportarnos tantos días, pero sobre todo gracias por sus arepas de talla mundial. • Don Eduardo Esquivel, Luisa y toda la familia: Mil gracias por abrirme las puertas de su finca y brindarme su valiosa amistad. • Doña Martha, Yohana, Iván Darío, nene y Don Jorge : Gracias infinitas por cada minuto que pudimos pasar en su hogar, nos sentimos en casa. Doña Martha: la palabra gracias se queda corta para lo que vivimos con usted, es un ejemplo de vida y un enorme orgullo es para mí considérala mi amiga, gracias a la vida que la puso en mi camino. Sus hijos deben sentirse muy afortunados por tener su ejemplo. A mariana: Gracias por las sonrisas. • Don Jibarito y Doña Rosalbina: Gracias por recibirnos y compartirnos sus historias. Además mil gracias por el agua de panela deliciosa luego de noches de muestreo en el extremo cafetal. • Don Alejo Tibaquira y familia: Gracias por permitirnos usar su lindo cafetal. • Don Orlando Suache, Doña Nancy y Steven: Me quito el sombrero ante cada palabra que este maestro de la vida nos mencionó en estos años de trabajo juntos, mil gracias por cada instante Don Orlando usted es un verdadero un verdadero ejemplo a seguir. • Don Jesus Arboleda y Doña Consuelito: Gracias por las tardes de tertulia por explicarnos la vida cafetera. Por dejarnos muestrear día y noche a pesar de los latidos de negro y sobretodo recordaremos los buñuelos por siempre. Gracias por su cariño. • Don Vidaul Samudio, Doña Alcirita, Johana y Nicol: Mil gracias por cada bocadito de felicidad, por todo el amor que nos brindaron. A Nicol gracias por llenar nuestras tardes de felicidad. • Don Wilder Romero, Doña Juliana, Santi & Doña Fabiola Benavides e hijos: Gracias por albergarnos tantos días, por cada conversación, por mostrarnos el empuje de las personas de la vereda de Palestina y por compartirnos tantas historias. Jamás olvidaremos las delicias de Doña Fabi ni las Sonrisas de Santi.

Las familias fueron parte fundamental de este camino, pero yo tuve la mía en estos años: Mis amigos. Por eso la frase “es mejor tener amigos que plata” aplica con creces aquí. Estos son los verdaderos autores de este trabajo, quienes tras bambalinas hicieron de este proyecto algo maravilloso, los que en campo, y en el laboratorio estuvieron camellando sin parar y como ellos mismos dicen solo porque les caigo bien porque plata no hay. Mil gracias por cada instante, son los esclavos más maravillosos del mundo, pero sobretodo ahora tengo el increíble honor de llamarlos AMIGOS. A mis asistentes de laboratorio y campo:

• Andrés García por ser un amigo incondicional y por ser el mejor asistente de campo del universo entero. Ahora mis días no serán Lo mismo sin la viuda millonaria y Café Tacuba. • Natalia Herreño por resultar ser una combatiente fiel en este proceso, además de una persona excepcional y una excelente tesista. Después de esta gran batalla juntas jamás te olvidaré y ten la seguridad que cuentas con mi amistad. • Daniella Martínez por tantos Theridios y tantas sonrisas. Aprecio tu amistad. • Sebastián Galvis por tantas medidas y ciempiés. Por las sonrisas a lado de los pagos en “especie” y las “sardinas que no se puede comer”. • Diana Carolina Suarez por tu amistad incondicional, la coproducción en los videos, los abrazos y todos los buenos momentos. Gracias por demostrarme tu cariño de verdad la quiero con todo mi corazón. • Miguel Medrano: demasiados Uloboridos y hasta Teridiosomatidos. Eres un increíble aracnoamigo. Gracias por tu valiosa ayuda en campo y laboratorio. También por hacer mis días más divertidos. • Yeimy Cifuentes: fotos, aracnotones y sonrisas, gracias totales. Tu apoyo fue incondicional. • Jossian Diaz: aracnotones, pero sobretodo la motivación diaria con las celebraciones que vendrán. • Maria Paula Henao (MAPA): Eres de las personas más importantes que pasaron en estos años, gracias por la ayuda con la vegetación. 401 Medimos todo Quipile pero reímos el triple. • David Aguillon: desde el día de la bolita que sube y baja entendí que serías parte fundamental de mis sonrisas. Gracias por tantas matitas, por las ayudas con la tecnología y por esos lindos detalles motivantes. • Camila Castellanos por la separación de muestras y la colaboración. • Liliana Garrido y Ricardo Martinez por la colaboración prestada.

Los amigos de verdad se muestran en los momentos más difíciles, cuando no hay tiempo, no hay dinero el amor en cambio sí existe. Gracias al infinito amor de mis amigos quienes definitivamente me apoyaron en este caminito:

• A mis amigos: Diana Rizos, Carolina Correa, Carlos Franco, Oscar Ramirez, Sofia Lopez, Annie Cardenas, Diego Rivera, Gustavo Ballen, Annika Louise Hass, Natalia Revelo & Crisitian, Fabian Barsky, Alison & Augusto, por estar en las diferentes etapas de esta Maestría y por ser una apoyo invaluable.

• Carito, Rizos & El Paisa: sus abrazos no me dejaron desfallecer en este proyecto. LQM.

• Alejo Villareal: La tesis sería poco sin ti. Apoyo, motivación, diversidad verdadera, horas intentando conseguir que la plataforma de Colciencias funcione. Eres mi luz al final del camino mil gracias mi gran amigo.

• Massimiliano: Mil gracias por tus palabras de motivación y enseñarme nuevos caminos.

• Keizuke (Oscar Ramirez): Estuviste como un pilar apoyando cada instante, ratifico cada día de mi vida que eres el mejor amigo de universo. Gracias por la ayuda con fórmulas y problemas técnicos. Eres mi ingeniero de cabecera.

• Carolina Alvarez,: Raneis mil gracias por tus palabras y consejos. También por prestarme el GPS y por ayudarme siempre que lo necesite.

• A Carlos Andrés Valencia: Tú y tu familia fueron el mejor motor para iniciar esta aventura, gracias por los grandes consejos académicos.

• A mis compañeros de Maestría & Lab: Nini Johana, Diana Torres, Karen Salazar, Carlos Julian Moreno, Juliana Rodríguez, Carolina Medellín, Felipe Suarez, Jorge Garcia, David Luna: Gracias por los buenos momentos y las palabras de apoyo.

• Nini Johana: La compañera de lucha, nos sacaron con abogado de esta cosa. Se quedan cortas las palabras para expresarle mi agradecimiento por cada momento desde todas las crisis hasta el día en que coronamos.

• A mis compañeros en laboratorio de artrópodos del Centro internacional de física mil gracias por las sonrisas y los buenos consejos.

• A Daniel Castillo por su maravillosa amistad, por cada sonrisa, abrazo y por el apoyo logístico (trampas y equipos).

• Carlitos Beltrán buena música en cada instante de la tesis, gracias por prestarme tu sala para mis fines de semanas de tesis, gracias por los consejos, las correcciones y gracias por las láminas ¡quede conquistada!.

• A Juanpablo Gomez por sacarme de la rutina de la tesis y darme ánimo. valoro mucho nuestra amistad.

• EL mejor de los perfiles lo hizo Diego Cabrera, gracias por la ayuda, por las sonrisas y por las buenas conversaciones. Fue maravilloso conocerte.

• A mis amiguitos del alma que me ayudaron en mi proceso interior lo que me permitió llevar a feliz término este objetivo: Badarik, Jagat, Nitya Lila, Baktivan Devi Dasi, Visúda Das, Maria Alejandra Forero, Andrea trafico independiente, Kamideum Devi Dasi.

• A mis queridos compañeros de piso Luchito, Paulis, Beto, Alvaro, Belén, Mile, y Mami: Gracias por soportar mis arañas por un tiempo en nuestra cocina (solo eran 8103…), mi estrés, mis días buenos y malos y sobre todo gracias por su apoyo.

Luchito: La tesis no estaría escrita sin tu ayuda, tus consejos, tus invitaciones a helados, tus abrazos de apoyo y el tinto para no dormirme. T.Q mi compadre.

Belén Bernard: Apoyo, risas, buen café, masajes, computadora y hasta brócoli reflexiones. Mil gracias por darme tú amistad y un hogar en los tiempos de escritura de la tesis. Soportaste muchas sangronadas, eres mi sangrona favorita.

• A mis compañeros y amigos de Manigua desde la Tierra Guillermo Mariño y Hernando Laverde, por haberme apoyado, valorado, por darme la fuerza en momentos de dificultad y por haber entendido mis ausencias en nuestra Fundación. A Rey Mercado Vaca por haber impulsado la iniciativa del curso de huertas producto de este lindo trabajo.

• A mis Jefes y mis compañeros en Urbe Caminante, por su compresión, apoyo ánimo y energía.

Cuando se mira atrás en un proyecto de vida, en cuatro años han pasado muchas personas importantes que con su granito de arena y desde su trabajo hicieron de este proyecto una realidad a todas mil gracias:

• Por las traídas y llevada entre la UN – Quipile – Puli e intermedias y hasta trasteo de Laboratorio por el Paro: Jorge Contreras, Cristian, Orlado Jiménez y Don Roque Melo. • Cartas y más cartas, Solicitudes; Infinitas gracias por su ayuda a Claudia Y Luz, sin ustedes no lo hubiera logrado jamás. • Ser joven investigador fue parte de este camino y Gloria Alzate estuvo al pendiente de cada gestión. Muchas gracias por el tiempo, la paciencia y la colaboración prestada. • La gestión y colaboración en el programa Joven investigador por Omaira Benate y Diego Bulla. • A todos los administrativos de la Facultad de Ciencias que me colaboraron en cada dilema nuevo de esta tesis, en especial a Don Gonzalo que tuvo la paciencia de atenderme para los recibos que vienen y van. • Más cartas, solicitudes y delicioso tinto: Mil gracias a Olguita y Luz Mery que siempre estuvieron dispuestas a correr y ayudar cuando el proyecto lo requirió. • Marta Soler: Comidita deliciosa hecha con amor, gracias por ser mi mano derecha en la casa mientras yo escribía la tesis y por estar ahí cada vez que la necesite.

Finalmente las personas que me otorgaron su apoyo e inspiración desde el mundo académico y las instituciones que me albergaron en estos cuatro años en las cuales tuve un espacio, que para muchos era de trabajo pero para mí fue un hogar:

• Teja Tschanktre (Profesor Universidad de Göttingen) y todo su equipo de trabajo en la Universidad de Göttingen por acogerme y darme parámetros en este camino de la agroecología en especial por su asesoría en este proyecto. • Jimmy Cabra (Biológo Universidad del Valle y Magister): Por ser un ejemplo a seguir y ayudarme con análisis, identificaciones y dudas varias. • Diana Lezama (Biología Universidad del Tolima, Parques Nacionales) por la ayuda en la identificación de los especímenes de la familia Theridiidae. • Jairo Moreno y Nicolas Hazzi (Biólogos, Universidad del Valle) por la ayuda con claves e identificaciones

• Alex Valdez (PHD student Universidad de Bonn) Por la por la ayuda en la identificación de los especímenes de la familia Pholcidae. • William Eberhard (Profesor Universidad de Costa Rica): Por las respuestas a mis dudas. • Inge Armbrecht (Profesora Universidad del Valle) por las sugerencias en el anteproyecto, pero en especial por ser la fuente principal de inspiración con sus innumerables aportes a la agroecología en Colombia. • Eliana de Sabogal (Centro Internacional de Física) por su apoyo y colaboración. • Colciencias por beneficiar al autor con el programa “Jóvenes investigadores e innovadores Virginia Gutiérrez de Pineda”. • Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá: por ser mi hogar por más de 8 años. • Departamento de Biología de la Universidad Nacional: Por la formación recibida. • Instituto de Ciencias Naturales por haber sido mí casa en estos años. También por el uso de los espacios y equipos. • Profesores del Instituto de Ciencias y Departamento de Biología. Gracias por ser mis verdaderos Maestros: Olga Montenegro, Agustín Rudas, Hugo López, Pedro Sánchez, Lauren Raz, Diego Giraldo, Edgar Linares, Jaime Uribe y todos los que pasaron llenando de conocimiento mi vida académica. • Centro Internacional de Física: por haberme permitido usar su laboratorio de artrópodos y por haber sido mi segunda casa en estos años. Su director el Doctor Posada por darnos el espacio para hacer Ciencia. • Comité de Cafeteros de Cundinamarca por su apoyo logístico en especial a Pilar y Rubén Darío Molano (directores ejecutivos), a Claudia López (División de Cafés Especiales) por su apoyo en consecución de los sitios de muestreo, a Orlando Jiménez, Dayana, Jonny Gómez y todo el equipo de extensión que nos ayudó en todo momento desde la consecución de los sitios hasta en las salidas de campo.

Por ultimo en este manuscrito sujeto a evaluación quiero de antemano agradecer el tiempo que será invertido por los jurados que designe la facultad para la lectura de este documento. Además agradezco sus muy bienvenidas sugerencias y correcciones.

XIV

RESUMEN

Los cultivos café en las zonas altas del departamento de Cundinamarca (Colombia) se muestran como espacios propios para la investigación y potenciales sitios de conservación o remantes de biodiversidad en la región. Por lo anterior se estudió la estructura de la comunidad de arañas tejedoras en ocho fincas cafeteras con diferentes tipos de sombrío y cuatro fragmentos de bosques asociados. Capturamos 8108 especímenes de donde obtuvimos 94 morfoespecies agrupadas en nueve familias. Las familias más abundantes fueron Theridiidae, Pholcidae y Araneidae. Las especies más abundantes fueron Pomboa sp. (Pholcidae) y Dubiaranea sp. (Lyniphiidae). La eficiencia de muestreo para cafetales y fragmentos de bosque estuvo por encima del 80%. La abundancia, la riqueza y el índice de Shannon se correlacionan con la cantidad de sombrío en los cafetales. Los valores de diversidad alfa en los bosques son cercanos a los cafetales con sombrío. El recambio entre fragmentos bosques y cafetales es del 40% (Chao-Jaccard), a pesar del tamaño de los bosques dentro del paisaje. Con lo anterior se observa que el sombrío si tiene una influencia positiva sobre la diversidad de las comunidades de arañas tejedoras y además que los pequeños fragmentos de bosques aún conservan especies únicas que no se encuentran en los agroecosistemas. Los resultados de diversidad gama nos muestran que la diversidad beta es el componente con más peso a nivel regional, donde la mayor influencia se presenta a nivel de los ecosistemas y de los estratos. Finalmente el análisis funcional nos arroja patrones similares a los obtenidos en el análisis ecológico general, sin embargo al refinar las clasificaciones existentes (rasgos funcionales) observamos tendencias importantes, específicas para cada agrupamiento funcional. Los datos muestran una tendencia que nos permite confirmar la hipótesis general de trabajo, en donde se considera que existe una influencia positiva del sombrío sobre la diversidad de arañas tejedoras

Palabras claves: Sombrío, cafetales, café, ecología de comunidades.

XV

ABSTRACT

The coffee crops cultivated on Cundinamarcan hills are important for biological research and have the potential to be refuges for biodiversity and conservation. Different coffee agroecosystems are cultivated using various methods and can be used as models to understand the relationship between the arthropods and the vegetation structure. We studied the Alpha, Beta and Gama diversity of web- building spiders in coffee crops with various amounts of shade and associated forest fragments. We present the results for eight coffee plots and four associated fragments. The coffee plots were classified into an intensification management index. We captured 8,108 spiders, in which the identifiable specimens were classified into 94 morphospecies. The most abundant families were Theridiidae, Pholcidae and Araneidae and the most dominant species in terms of abundance were Pomboa sp. (Pholcidae) and Dubiaranea sp. (Lyniphiidae). From the total morphospecies, 33.0% were identified to species level and 47.0% to genus level. The efficiency of the total sampling was more than 80%. Abundance, richness and Shannon index values are negatively correlated with the shaded gradient. The summary of our results, including all the study sites and the little forest fragments, suggests that beta diversity has regional arrangement, in which the neighboring coffee plots are related in the cluster analysis. In addition, this analysis demonstrates a difference (more than 40.0% with Chao-Jaccard) in the magnitude of compositions in the communities between coffee plots and forest fragments. Finally, the functional analysis, like the general ecological analysis, showed similar patterns, but we observed important tendencies within the functional arrangements. Our hypothesis was that the shade has a positive effect on the communities of web-building spiders, which is now congruent with our results

Keywords: Shade, Coffee agroecosystems, coffee, Andean region and community ecology.

XVI

CONTENIDO

RESUMEN………………………………………..…………………………………….XIV

ABSTRACT………………………………….……….……………………………….…XV

INDICE DE FIGURAS………………..………………………………………….…….XVII

INDICE DE TABLAS……………….……………………………………………….…..XX

INTRODUCCIÓN GENERAL………………………………………………………..…..A

PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA Y OBJETIVOS……………………….……….D

CAPITULO 1. ESTADO DEL ARTE (REVISIÓN DE LITERATURA)…………..……1

1.1 Biología de la conservación……………………………………..…………………..1 1.2 Agroecología y agroecosistemas………………………………..……………...... …2 1.3 Artrópodos, Arañas y agroecosistemas………………………….………………....3 1.4 Ecología comunidades y gremios……………………………………………………5 1.5 Agroecosistemas, café y arañas: Revisión general de estudios a nivel mundial y local………………………………………………………………………………….6

CAPITULO 2: METODOLOGÍA GENERAL………………………………….……….15

2.1 Área de estudio………………………………….…………………………………..15 2.2 Recolección de especímenes……………….……………………………………..22 2.3 Trabajo de laboratorio………………………………………………………………22 2.4 Tipificación de los cafetales………………………………………………………..23 2.5 Equipos y programas……………………………………………………………….25 2.6 Clasificación funcional y biomasa…………………………………………………26 2.7 Análisis de datos……………………………………………………………….……27 2.7.1 Análisis de la comunidad de arañas tejedoras…………………………….27 XVII

CAPITULO 3: DIVERSITY OF WEB-BUILDING SPIDERS (ARACHNIDA: ARANEAE) IN COFFEE AGROECOSYSTEMS AND ASSOCIATED FOREST FRAGMENTS IN CUNDINAMARCA- COLOMBIA…………………….……………29

CAPITULO 4: CAPITULO 4. DIVERSIDAD FUNCIONAL DE ARAÑAS TEJEDORAS (ARACHNIDA: ARANEAE) ASOCIADAS A AGROECOSISTEMAS CAFETEROS EN QUIPILE Y PULI (CUNDINAMARCA, COLOMBIA)……………57

CAPITULO 5: ARANEIDS AND TETRAGNATHIDS (ARACHNIDA: ARANEAE) IN THE RURAL COUNTRYSIDE OF CUNDINAMARCA- COLOMBIA ……………..72

CAPITULO 6: CONLUSIONES Y RECOMEDACIONES……….………………….91

ANEXOS Anexo A: Tabla general de especies…………………………………………………96 Anexo B: Claves por familia…………………………………………………………...98 Anexo C: Árboles de sombrío………………………………………………………...103 Anexo D: Fotografías de especies encontradas en el estudio…………………....112 Anexo E: First record of the orb-weaving spider genus Homalometa Simon, 1897 (Araneae, Tetragnathidae) in Colombia……………………………………………..124

BIBLIOGRAFÍA GENERAL…………………………………………………………...126

INDICE DE FIGURAS

Figura 2.1. Representación del área de estudio en Colombia, Cundinamarca y los dos municipios Quipile y Pulí …………………………………………………………19

Figura 2.2. Área de estudio. Muestra la distribución de las veredas y sitios de estudios…………………………………………………….…………………………….20

Figura 2.3. Área de estudio. Muestra la distribución de las veredas y sitios de estudios………………………………………………………………………..…………21

Figure 3.1 Structural depth. M1 to M5 represent the height measurements taken for each shade tree………………………………………….…………………..………….34 XVIII

Figure 3.2 Vegetation profiles Palestina-Arabia District……………..……………40

Figure 3.2 Vegetation profiles Sinai-Tiber District………………………………….41

Figure 3.4 Accumulation curve in coffee plots……………………………………...42

Figure 3.5 Accumulation curve in forest fragments plots…….…………….………..42

Figure 3.6 Dominance Percentage of species....……………………………………..43

Figure 3.7 Total richness in strata and in techniques…….…………………………45

Figure 3.8 Regional analysis of gamma diversity (with Chao- jaccard index)…………………………………………………………………………....……….46

Figure 3.9. Total additive partition of species richness…………………………..….47

Figura 4.1 Medidas. M1: largo de cefalotórax. M2: ancho del cefalotórax. M3: largo del abdomen y M4: ancho del abdomen…………………………………………….62

Figura 4.2 Biomasa por gremios de tejedoras en cafetales y bosques…………..64

Figura 4.3 Biomasa en los 16 grupos por rasgos funcionales de acuerdo al índice de intensificación……………………………………………………….…..…………..66

Figura 4.4 Análisis de conglomerados jerárquicos. Grupos obtenidos con 4 variables………………………………………………………………………………….67

Figura.4.5 Análisis de conglomerados jerárquicos. Grupos obtenidos con 4 variables……………………………………………………………………………….…68

Figure 5.1. Distribution of Dolichognatha pentagona, Eustala devia and Homalometa nigritarsis for Colombia. The map show the actual reports………….77 XIX

Figure 5.2. Distribution of Micrathena ucayali and Pronous tubercullifer, (before this studies were reported only in border countries or near the border)……………...78

Figure 5.3. Distribution of Chrysometa buga, C. fidelia, C.calima, C. kochalkai are new reported for Cundinamarca region………………………..………..……..……..79

Figure 5.4. Wagneriana tauricornis (O. P.-Cambridge). A, Male. B-D, Female. E – F and H, Epygine. E, lateral. F, ventral. G, Male palpus. H, dorsal……………..80

Figure 5.5. A-B. Micrathena decorata (Chickering, 1960). A, Female. B, Epigynum C-G, Micrathena lucasi (Keyserling, 1864). C, Female. D, Epigynum. F, Male. G. Male palpus. H-J. Eustala sp. (Simon, 1895) H, Female. I, Palpus male. J, Epigynum (lateral)………………………………………………………………………81

Figure 5.6. A-F. Araneus bogotensis (Keyserling, 1864). A, Male. B-C, Right palpus. B, Lateral right. C, Lateral left. D, Female. E-F, Epigynum. E, Ventral. F, Lateral. G-K, Leucauge venusta (Walckenaer, 1842). G, Male. H-I, Palpus male. H, Lateral left. I, Lateral right. J, Female. K, Epigynum (dorsal)…………………….82

Figure 5.7. A-C, Cyclosa aff. caroli (Hentz, 1850). A, Male. B, Female. C, Epigymun (Ventral). D, Micrathena brevispina (Keyserling, 1864) Female. E-H, Parawixia rimosa (Keyserling, 1892).E, Female. F, Epigynum (Posterior). G, Male. H, Epigynum (ventral)………………………………………………………………….83

Figure 5.8. A-B and D, Chrysometa buga (Levi, 1986). A, Female. B, Male. D, Epigynum (Ventral). C and E-H, Pronous aff. tuberculifer (Keyserling, 1881). C, Male. E-F, Male right palpus. E, Lateral. F, Ventral. G, Female. H, Epigynum (ventral)…………………………………………………………………………………..84

Figure 5.9. A-D, Araneus sp. (Clerck, 1757). A, Male. B, Male right palpus. C-D, Epigynum. C, Ventral. D, Dorsal. E and G-H, Chrysometa calima (Levi, 1986). E, Female. G, Male palpus. H, Epigynum (ventral). F, Tetragnatha sp (Latreille, 1804)………………………………………………………………………………..….…85 XX

Figure 5.10. A-D, Homalometa nigritarsis (Simon, 1897). A, Female. B, Epigynum. C-D, Male palpus. C, Ventral. D, Front. E-G, Mangora kochalkai (Levi, 2007). E, Female. F, Male. G, Epyginum (ventral)……………………………………………....86

Figure 5.11. A-B. Micrathena ucayali (Levi, 1985) Female. A, Dorsal. B, Ventral. C- F, Acacesia hamata (Hentz, 1847). C, Male and female. D, Male. E, Male left palpus. F, Epigynum (ventral)…………………………………………………………..87

Figure 5.12. A-D, Mangora melanocephala (Taczanowski, 1874). A, Female. B, Male. C, Male palpus. D, Epigynum (ventral). E-F, Eriophora edax (Blackwall, 1863) E, Male. F, Male right palpus G-H, Dolichognatha pentagona (Hentz, 1850).G, ocular area H, Ventral……………………………………….……………….88

Figure 5.13. A-B. Chrysometa yotoco (Levi, 1986). A, Female. B, Epigynum (Ventral). C-F, Azilia sp. (Keyserling, 1881). C, Male. D, Palpus (lateral). E, Female. F, Epigynum (ventral). G, Eustala devia (Gertsch & Mulaik, 1936) Epigynum (ventral)…………………………………….…………………………..…….89

INDICE DE TABLAS

Tabla 1.1 Revisión de Literatura: Resumen de varios estudios realizados entre 1985 y 2013………………………………………………………………………………10

Tabla 2.1 Características generales de los sitios de estudio por finca. C: código, A: Altitud……………………………………………………………………………………...16

Tabla 2.2. Variables de vegetación medidas en los cafetales………………………24

Tabla 2.3 Programas utilizados para análisis………………………………………...26

Table 3.1 Study sites data. In the code, the last letter or letters correspond to the ecosystem: C: Coffee and FF: Forest fragment………………………………………32

Table 3.2 Sampling methods and sample units………………………………………34

Table 3.3 Farms Qualitative classification according to Moguel and Toledo 1999……………………………………………………………………………………….37 XXI

Table 3.4 Classification and index according to Mas and Dietch 2003……….…...39

Table 3.5 Diversity values for Shannon index, and effective species (q 0, 1, 2)…….44

Table 3.6 Correlation between spider richness and spider abundance with vegetation variables…………………………………………………………………....44

Tabla 4.1. Clasificación por rasgos funcionales………………………………………69

Table 5.1 Species register. FF: Forest fragment. CP: Coffee Plot. AB: Abundance……………………………………………………………………………….75 A

INTRODUCCIÓN GENERAL

La región andina es una de las más transformadas en términos ambientales en el país, sus zonas más afectadas son las regiones boscosas más cercanas a los centros urbanos. Se puede afirmar que son pequeñas las zonas protegidas en esta región, y en particular en Cundinamarca las cifras indican, que este departamento de 2’421.000 hectáreas, cuenta con, aproximadamente, 28 hectáreas de zonas protegidas (Gobernación de Cundinamarca [actualizada 2011]) de tal manera que los esfuerzos en conservación, se hacen urgentes desde esta perspectiva. En términos generales, el departamento de Cundinamarca tiene tradición agrícola, sin embargo, actualmente solo un una parte de su superficie esta cultivada. El cultivo de café representa el 24% del total de área total cultivada en el departamento y aunque no es el departamento que más produce, es el segundo departamento con más área en café tradicional (lo definen como típica con densidad menor a 2500 árboles). La mayoría de caficultores en Cundinamarca tienen fincas pequeñas y han tenido una tendencia amigable con el ambiente, con bajo uso de agroquímicos y con cultivos generalmente, desde diversificados hasta tecnificados. Para el 2011, el departamento contaba con 4.8% del área total cultivada en café certificado con sellos amigables al medio ambiente, con una tendencia al aumento (Comité de cafeteros de Cundinamarca 2008). De esta manera Cundinamarca se presenta como una zona potencial de estudio en la biodiversidad, ya que conjuga una problemática en conservación en zonas naturales con una tendencia a tener cultivos de café con prácticas amigables. Lo cual presenta a la zona cafetera del departamento como un refugio potencial de los remanentes de biodiversidad de la región. En cuanto al potencial en conservación de los cultivos de café, se han realizado diferentes estudios en Latinoamérica, especialmente en América Central. Colombia cuenta con alrededor de 20 estudios (Tabla 1.1) en café y el departamento de Cundinamarca ha sido escasamente estudiado. Dentro de los estudios en cafetales se muestra una marcada tendencia a la cuantificación de la diversidad en los diferentes policultivos con sombra, con especies frutales asociadas o en monocultivos, en la B

mayoría de los trabajos publicados se muestra una tendencia favorable a la conservación de especies en cultivos muy diversificados y con sombra (Vandermeer & Perfecto 1997). Por tal razón, se considera importante el estudio de los tipos de cultivos en Cundinamarca y su diversidad asociada. Dentro de los estudios comparativos de cultivos de café con sombrío, la gran mayoría muestran una tendencia clara de aumento de la biodiversidad con el incremento de los árboles que proveen sombra, sin embargo aún no se conoce si es el sombrío en sí mismo lo que aumenta la diversidad de algunos taxones o si es algún factor asociado al éste. Dentro de los taxones asociados a cultivos de café los artrópodos han sido ampliamente estudiados, sin embargo el orden Araneae (arañas) no ha sido fuertemente estudiado. Las arañas constituyen un orden de artrópodos depredadores que se registran con mucha frecuencia en cultivos de café y que han sido utilizados en otros estudios como bioindicadores, por sus requerimientos de hábitat y sus estrategias de captura de presas. A nivel funcional y taxonómico el grupo de las arañas tejedoras, se considera estable, por lo que es un buen indicador. Adicionalmente se presentan como potenciales enemigos naturales de plagas en cultivos de café.

El presente trabajo es una contribución a la ecología de arañas tejedoras, donde estudiamos la composición de las especies presentes en diferentes tipos de cultivos de café y fragmentos cercanos. Donde se integran parámetros de la biología de la conservación, la agroecología, la ecología de comunidades y las clasificaciones funcionales de arañas existentes. Por tal razón, se pretende responder la siguiente pregunta: ¿Cómo impactan los cambios en el sombrío de cultivos de café a la biodiversidad de arañas tejedoras? Para responder esta pregunta el lector encontrará en el presente texto la revisión de literatura de los principales temas trabajados en esta contribución. Luego, un capitulo metodológico, donde se presentan cada una de las particularidades del estudio. Seguidamente los resultados y discusiones se encuentran en tres artículos. En el primero titulado “DIVERSITY OF WEB-BUILDING SPIDERS (ARACHNIDA: ARANEAE) IN THE RURAL COUNTRYSIDE OF CUNDINAMARCA- COLOMBIA” es donde presentamos los patrones de diversidad alfa, beta y gamma de las arañas tejedoras. Además se presenta la clasificación del sombrío en los cafetales, basado en variables de la vegetación. El segundo titulado: “DIVERSIDAD FUNCIONAL C

DE ARAÑAS TEJEDORAS (ARACHNIDA: ARANEAE) ASOCIADAS A AGROECOSISTEMAS CAFETEROS EN QUIPILE Y PULI (CUNDINAMARCA, COLOMBIA)” el lector podrá encontrar una visión de la comunidad desde el punto de vista funcional a partir de la propuesta de gremios y una clasificación por rasgos funcionales. Los análisis de esta sección se presentan en valores de biomasa. Finalmente el tercer artículo titulado “ARANEIDS AND TETRAGNATHIDS (ARACHNIDA: ARANEAE) IN THE RURAL COUNTRYSIDE OF CUNDINAMARCA- COLOMBIA”, es este se encuentran los registros de estas dos familias para la región y el país. Para terminar, se encuentra una síntesis y las conclusiones generales.; Así que los invitamos a leer este trabajo, el cual no es más si no un pequeño viaje por los agroecosistemas cafeteros de Cundinamarca a través de la ecología de las arañas tejedoras.

D

OBJETIVOS

Objetivo General: Evaluar los cambios en la biodiversidad de arañas tejedoras en cafetales con diferentes condiciones de sombrío.

Objetivos Específicos

1. Tipificar el sombrío de los diferentes cafetales a través de la categorización general de la vegetación.

2. Estimar la diversidad alfa, beta y gama, de la comunidad de arañas tejedoras en agroecosistemas cafeteros con diferentes condiciones de sombrío.

3. Evaluar la diversidad funcional en agroecosistemas cafeteros con diferentes condiciones de sombrío. 1

CÁPITULO 1. ESTADO DEL ARTE (REVISIÓN DE LITERATURA)

1.1. BIOLOGÍA DE LA CONSERVACIÓN La Biología de la conservación según Primack y colaboradores (1993 y 2001) es una ciencia multidisciplinaria dos objetivos centrales: en primera instancia, la investigación de los efectos humanos sobre los demás seres vivos, las comunidades biológicas y los ecosistemas; en segunda medida el desarrollo de las aproximaciones prácticas para prevenir la degradación del hábitat y la extinción de especies, además de restaurar ecosistemas, reintroducir especies, así como restablecer las relaciones sustentables entre las comunidades humanas y los ecosistemas. Con base en estos objetivos, las zonas naturales no protegidas corresponden estratégicamente a regímenes focales para la investigación e implementación de prácticas agrícolas sostenibles. De otro lado, siguiendo estos mismos principios, algunos esfuerzos se han realizado en zonas no protegidas o de mayor influencia humana, esto ha permitido cambiar la visión en la que la conservación útil se da únicamente en zonas naturales protegidas (Vandermeer & Perfecto 1997). Dentro de las zonas no protegidas que se han estudiado como potenciales sitios de conservación, los agroecosistemas han cumplido un papel muy importante, ya que permiten cumplir con los objetivos mencionados y en especial integran las posibilidades de manejo del hábitat con la conservación. De igual manera, el conocimiento de los agroecosistemas posibilita la confluencia entre las disciplinas que componen el estudio de la biología de la conservación.

Los agroecosistemas generalmente se encuentran fuera de áreas protegidas y, a nivel de paisaje, son generalmente gran parte de la matriz circundante de estas áreas. Aunque físicamente las áreas protegidas poseen sus límites, es importante resaltar lo que Primack y colaboradores en 2001 afirman: “la naturaleza no tiene límites y los avances en biología de la conservación han demostrado que los parques nacionales son por lo general demasiado pequeños para conservar efectivamente muchas especies”. En consecuencia, los agroecosistemas son una fuente de preservación, puesto que se ha demostrado que especies nativas pueden mantenerse en zonas dedicadas a actividades productivas, las cuales muchas veces pueden mantener características, estructuras y funciones básicas de ecosistemas naturales. (Poore & Sayer 1991; Thiollay 1992; Primack et al. 2001) Basados en la idea que zonas productivas pueden ser sitios de conservación, 2

diferentes estudios han mostrado que los agroecosistemas contienen una alta biodiversidad, lo cual se puede estar perdiendo por el cambio en las formas de manejo, las cuales tienden a simplificación estructural de estos sistemas. Por lo cual es posible decir que la mayoría de los investigadores en agroecología persiguen prácticamente los mismos objetivos que quienes trabajan en biología de la conservación (Vandermeer, Perfecto 1997).

1.2. AGROECOLOGÍA Y AGROECOSISTEMAS Para referirse a la conservación en agroecosistemas es preciso mencionar los términos que subyacen a este y su estudio. El término agroecología fue acuñado por primera vez hace casi cien años, sin mayores consecuencias, sin embargo se ha posicionado de tal manera, que hoy en día se abre espacio como una nueva ciencia derivada de la ecología y las ciencias agrarias. La palabra agroecología ha sido utilizada a través de la historia de en diferentes ámbitos (Wezel et al. 2009). En este estudio, se usa en términos de investigación, como la disciplina que estudia los agroecosistemas o los sistemas agrarios, desde un enfoque ecológico. Sus principios se remontan a finales del siglo XX, época desde la cual se iniciaron diferentes estudios ecológicos en sistemas agrarios desde una perspectiva agroecosistémica (Gliessman, 2000). Se puede afirmar que el objeto de estudio de la naciente ciencia de la agroecología es el agroecosistema. Los agroecosistemas son definidos por Gliessman en 2002 como sitios de producción agrícola (por ejemplo una granja) vistos como ecosistemas. Este enfoque permite usar las bases jerárquicas de la ecología para responder diferentes preguntas en sistemas agrarios. De la misma manera, como se estudian ecosistemas naturales se considera al agroecosistema como sistema dinámico con entradas y salidas de energía, siendo arbitrarios los límites del ecosistema o agroecosistema. En ese último aspecto, es importante resaltar que en los agroecosistemas sus límites suelen coincidir con el espacio físico (parcela, finca, granja, cultivo). Según lo anterior, cualquier espacio de estudio en el que se lleve a cabo una práctica agrícola puede ser considerado como un agroecosistema. De esta manera podemos encontrar desde agroecosistemas muy simplificados como un monocultivo hasta policultivos o plantaciones agroforestales que contienen una mayor diversidad estructural (Altieri & Nicholls 1994). También es importante recalcar que los agroecosistemas al ser sistemas transformados, siempre van a estar en contacto 3

con el hombre y su realidad, por lo que son diversas las formas de manejo que se pueden encontrar, desde cultivos sistematizados dependientes de insumos químicos externos hasta sistemas autosostenibles u orgánicos. La forma de cultivo y la simplificación del mismo pueden ser dos factores que determinen el grado de deterioro ambiental y la biodiversidad asociada al agroecosistema. Por lo tanto se puede recalcar que la agroecología entiende al hombre como parte del sistema ya que es quien lo maneja y decide finalmente sobre esté, en contraste con la biología de la conservación que generalmente no contempla al hombre dentro del sistema, sino como factor externo que afecta los ecosistemas.

1.3.ARTRÓPODOS, ARAÑAS Y AGROECOSISTEMAS El Phylum Artropoda es el más diverso de la tierra, con alrededor de 1’100,000 especies descritas sólo en la Clase Insecta y con 125,000 especies más de otros órdenes (Deloya et al. 2008). La pérdida de diversidad por la modificación de los sistemas naturales es cada vez más preocupante si se tienen en cuenta que casi tres cuartas partes de la superficie del planeta están cubiertas por ecosistemas manejados o modificados por el hombre (Pimentel et al. 1992; Manson R et al. 2008). Debido a la modificación constante de los ecosistemas la pérdida de diversidad de artrópodos es muy alta, y aunque diversas especies dentro del phylum han demostrado tener fácil adaptabilidad, también se conocen muchas que son extremadamente especialistas.

Los agroecosistemas permiten el estudio de los artrópodos desde diferentes puntos de vista, razón por la cual se han realizado múltiples estudios, algunos que evalúan al grupo como agente causal de daños en cultivos. Sin embargo, los artrópodos no sólo son plagas, además cumplen diferentes funciones como enemigos naturales, controladores biológicos, bioindicadores, cicladores de nutrientes entre otros muchos roles (Altieri & Nicholls 1994)

“Los papeles que cumplen los artrópodos en la tierra son variados y, sin que muchas personas lo sepan, en conjunto son indispensables para los procesos que se llevan a cabo en el planeta y mantienen la vida… A tal punto que la vida para los seres humanos sería bastante complicada o limitada sin el imprescindible papel que tienen estos pequeños, pero importantes organismos” (Willson, 1987). Por esta 4

razón los esfuerzos en la conservación de estos animales deben ser mayores, siendo los agroecosistemas espacios propicios para su protección, siempre y cuando se mejoren las técnicas de cultivo, se promueva la diversidad y se manejen adecuadamente los insumos externos. Adicionalmente, existe una creciente investigación en técnicas y manejo para promover la diversidad de este inmenso grupo (Altieri & Nicholls 1994).

Dentro de los artrópodos se encuentra el orden Araneae que representa a las comúnmente llamadas arañas, estos organismos están bien representados en los agroecosistemas. A pesar de no ser los más estudiados constituyen un grupo de interés por ser abundantes y tener hábitos depredadores generalistas (Wise, 1993). Además, en algunos casos se han establecido como buenos bioindicadores en efectos de las prácticas de manejo en agroecosistemas, ya que “responden rápidamente a los cambios en las condiciones de hábitat, aunque es importante recalcar que muchas especies tienen alta capacidad de dispersión y colonización de nuevos hábitats” (Bell et al. 2001; Maelfait et al. 2004; Pétillon et al. 2007; Noel et al. 2010). Las arañas también han sido estudiadas como posibles especies focales en la conservación de invertebrados (Skerl et al. . 1999), lo cual, como se ha reiterado anteriormente puede darse en agroecosistemas. Este panorama nos presenta a un grupo de organismos bastante promisorio como indicadores de conservación en agroecosistemas puesto que, además de las características anteriormente mencionadas, permiten, por su resolución taxonómica y a través de propuestas funcionales, interpretar su respuesta ecológica a la transformación del hábitat. Adicionalmente la comunidad o el ensamble de arañas pueden representar un potencial de control biológico, ya que constituyen un factor importante para la regulación de las poblaciones de insectos plaga por si mismas o en conjunto con otros depredadores o enemigos naturales (Riechert & Bishop 1990; Rypstra & Carter 1995, Betancur & Ambrecht 2011) En particular, las arañas tejedoras constituyen una agrupación ecológica bastante estudiada, ya que cumplen las características arriba mencionadas y además construyen telas para captura de presas lo que las hace, en términos generales, más conspicuas. En esta agrupación encontramos a las siguientes familias: Anapidae, Araneidae, Deinopidae, Linyphiidae, Mysmenidae, Pholcidae, Symphytognathidae, Theridiidae, Theridiosomatidae, Tetragnathidae y Uloboridae (Uetz et al. 1999). Este grupo 5

resalta también por tener requerimientos específicos de hábitat como condiciones de humedad, estructuras de soporte para sus telas, sitios de refugio, entre otros (Foelix 2011); esto las hace particularmente interesantes para su estudio enmarcado en la comparación con las características estructurales de la vegetación.

1.4. ECOLOGÍA DE COMUNIDADES Y GREMIOS Dada la complejidad y abundancia de los artrópodos, las aproximaciones ecológicas resultan más sencillas e informativas desde la perspectiva de las comunidades o ensambles ecológicos. En particular, cuando se pretende observar la respuesta de una comunidad, en este caso la de arañas, a la transformación del ambiente, se utiliza un enfoque ecológico, partiendo del hecho que son un ensamble de poblaciones que ocurren en un tiempo y espacio determinados. Por eso, los estudios deben enfocarse adecuadamente a la escala, para así poder tener información sobre las propiedades colectivas, tales como la diversidad o la biomasa. Para generar comparaciones a este nivel jerárquico en ecología es necesario hacer abstracciones a través de los índices cuantitativos (Begon 1996).

Dentro de la ecología son diversas las aproximaciones existentes para entender la diversidad de las comunidades en los distintos ecosistemas. En términos funcionales se han generado múltiples aproximaciones para describir las comunidades a partir de la función que tiene un grupo de especies en un ecosistema. La opción de usar clasificaciones de organismos se remontan a la ideas acerca del nicho y la funcionalidad propuestas por Hutchinson (1959), sin embargo existe una ambigüedad en los términos acuñados para clasificar los taxones de manera funcional. Por lo que se ha generado una controversia en torno al uso de los significados de gremio y grupo funcional, los cuales comúnmente son usados como sinónimos como lo menciona Silvestre en 2003.

De acuerdo a Blondel (2003) en su revisión corta sobre el tema, considera que los términos deben ser utilizados diferenciándose dependiendo de si la clasificación está basada en el uso compartido del recurso (Gremio) o si se trata de una similitud en la función ecológica (Grupo funcional). Lo anterior depende entonces de la pregunta que se aborde en el estudio específicamente. Blondel en esta misma revisión comenta que la ambigüedad en los términos es dada por su similitud y por la imposibilidad de aplicar el concepto de gremio en botánica. Así mismo, como él 6

concluye, los términos son tan similares que parecen ser dos caras de la misma moneda, pero la diferencia está en preguntarse si este grupo está afectando un proceso ecosistémico, de ser así se consideran un grupo funcional por ejemplo los cicladores nutrientes o dispersores de semillas de un sitio especifico. En contraste si no se afecta un proceso ecosistémico, pero se comparte un mismo recurso pertenecen a un gremio. Por obvias razones miembros de un grupo dado pueden pertenecer a un gremio y al mismo grupo funcional como lo cita Bondel en el caso de los picaflores que comparten el mismo recurso (nectar) y colaboran en la misma función ecosistémica (polinizar). Por lo que es evidente que no necesariamente estas clasificaciones deben ser de grupos emparentados en términos filogenéticos.

En el caso de las arañas, son varias las propuestas que se han generado para clasificarlas en gremios dado que la gran mayoría de estas presentan hábitos depredadores, son otras variables del nicho las que definen estas clasificaciones, por ejemplo el tipo de captura de presas (gracias a las múltiples estrategias de caza), además del uso del micro hábitat y sus patrones de actividad (Calaça Diasa et al. 2010)

1.5. AGROECOSISTEMAS, CAFÉ Y ARAÑAS: REVISIÓN GENERAL DE ESTUDIOS A NIVEL MUNDIAL Y LOCAL

Desde agroecología como ciencia, son muchos los trabajos realizados en los diferentes tipos de agroecosistemas, se encuentran estudios a diferentes escalas, así como con variados enfoques, se conocen entonces investigaciones desde temas como producción hasta estudios en diversidad y conservación con modelos vegetales y animales (desde vertebrados hasta pequeños parásitos) y microorganismos (Wezel et al. 2009). La razón más clara para el estudio de estos sistemas es que aproximadamente tres cuartas partes del planeta están cubiertas por ecosistemas manejados o modificados por los seres humanos, por lo cual es un campo de investigación muy amplio (Manson et al. 2008).

Los agroecosistemas cafeteros se encuentran dentro de los más estudiados, debido a su gran distribución tropical, su estructura semipermanente y por sus múltiples formas de cultivo. En varios países latinoamericanos, el café ha sido estudiado en términos de diversidad y conservación, en particular en México donde se realizaron 7

varios estudios en diferentes regiones, que han mostrado la importancia de este cultivo en términos de investigación, conservación de especies y servicios ambientales. Adicionalmente, en los estudios resaltan el hecho de que el café se sobrepone altitudinalmente con los bosques de montaña, bosques mesófilos y bosques de niebla (Manson et al. 2008). La mayoría de estos ecosistemas se encuentran en peligro o prácticamente extintos. Al revisar la literatura se encuentran algo más de 60 artículos publicados, enfocados en el desempeño de fincas cafeteras en la conservación de la biodiversidad, sólo en México se han realizado algo más de 20 trabajos (Tabla 1.1). Muchos trabajos resaltan la importancia de la estructura de los cafetales con sombra, como un potencial de conservación de la biodiversidad y de los bosques de montaña en los trópicos (Perfecto et al. 1996; Moguel & Toledo 1999; Phillot et al. 2008; Hernández-Martínez et al. 2009).

Colombia se ubica como uno de los países más importantes en la producción del grano en el mundo (International Coffee Council 2001; Armbrecht et al. 2005). Siendo éste un cultivo importante para la economía del país desde el siglo XIX, se encuentra ubicado principalmente en la región Andina, una de las regiones más transformadas del país, con solo el 26.5% de su cobertura boscosa original conservada (Márquez 2000, Cepeda 2009). Sin embargo la tecnificación del cultivo ha sido muy fuerte, generando una transformación del paisaje y de las prácticas de cultivo en los últimos años, generando un predominio del café a libre exposición, por tal razón Colombia tiene la mayor área de café sin sombra cultivado en el norte de Latinoamérica (Perfecto et al. 1996; Armbrecht et al. 2005). A pesar de lo anterior, en Colombia se encuentran diferentes formas de cultivo, desde el café bajo sombra rústico o tradicional hasta monocultivos sin sombra según la clasificación de Moguel y Toledo (1999). Además, aún se conserva una tendencia general de cultivo en el que predominan las parcelas relativamente pequeñas manejadas por numerosas familias, lo cual genera diversificación en los cafetales que generalmente son combinados con otros cultivos, como frutales y permiten muchas veces tener parches de bosques (Armbrecht et al. 2007).

Los cafetales ilustran, cómo la intensificación de la agricultura tiene un efecto negativo sobre la biodiversidad asociada y planeada (Vandermeer y Perfecto 1997, 2000; Mogel y Toledo 1999; Perfecto y Armbrecht 2003; Armbrecht et al. 2007). Por esta razón y por lo mencionado anteriormente, en Colombia se han generado varios 8

trabajos que exploran diferentes cuestionamientos sobre los cafetales, su manejo, su potencial en planes de conservación y su biodiversidad asociada. En el país existen alrededor de diez trabajos publicados (Tabla 1.1) y algunos más sin publicar, los cuales a través de diferentes modelos biológicos exploran los potenciales en investigación sobre biodiversidad y conservación de este importante cultivo. En estudios de café con sombrío y biodiversidad, el modelo biológico más utilizado ha sido el de las hormigas, ya que es un grupo muy diverso de insectos, además de ser un grupo promisorio para estudios de conservación y biodiversidad, debido a que tienen papeles funcionales importantes en la dinámica de los agroecosistemas (Armbrecht et al. 2007). Por otra parte, se observa una tendencia de estudios en departamentos como Risaralda, Quindío, Tolima, Cauca y Valle del Cauca, en contraste con los escasos estudios en la regiones cafeteras de los departamentos de Huila, Santander y Cundinamarca, entre otros (Tabla 1.1).

Cundinamarca es uno de los departamentos más transformados, por tal razón, los cultivos de café se presentan como un potencial de estudio en conservación, si se tiene en cuenta que aunque la producción del grano en este departamento no es muy alta, aún predominan muchos cultivadores pequeños con formas de cultivo tradicional, como se mencionó anteriormente. En general, los resultados de las investigaciones en Colombia muestran, al igual que en México, que la simplificación del cultivo afecta a la biodiversidad asociada y planeada, como lo muestran en Armbrecht y colaboradores en 2005, cuando afirman que “las plantaciones de café orgánico con sombra poligenérica tuvieron una riqueza de especies de hormigas significativamente mayor y sus ensambles, fueron más semejantes a los de parches de bosque, que a cualquier otro tipo de plantación”.

El orden Araneae no ha sido muy estudiado en agroecosistemas cafeteros, se encuentran unos cuatro trabajos para otros países y en Colombia se registran solo tres (Tabla 1.1). Estas son un grupo de artrópodos depredadores que ofrecen un potencial en estudios de biodiversidad, conservación e inclusive servicios ambientales, ya que pueden ocupar una variedad considerable de biotipos, presentan diferentes estrategias de caza y pueden ser potenciales controladores biológicos (Riechert 1999; Sunderland & Samu 2000; Betancur y Armbrecht 2011). Adicionalmente se sabe que la estructura de la vegetación puede afectar a la comunidad de arañas en diferentes tipos de ecosistemas, ya que en la vegetación 9

median diferentes factores tanto bióticos como abióticos, tales como humedad, temperatura, estructuras de soporte para sus redes.

Los estudios en cafetales de Colombia muestran la importancia de las arañas en estos agroecosistemas. Los tres estudios realizados de manera independiente (Alape-Sanchez 2008, Cepeda 2009, Betancur & Armbrecht 2011) en localidades de los departamentos de Tolima, Cundinamarca y Risaralda, donde se colectaron entre 900 a 3000 individuos, y se realizaron comparaciones de diferentes tipos de cafetales Los estudios dejan varias incógnitas por resolver, en particular aún no se conoce en qué estrato vertical se ubican las arañas en cultivos con sombrío y si realmente este tipo de cultivo promueve la diversidad de este grupo de artrópodos, que en algunos casos tienen requerimientos muy fuertes de hábitat, pero en otros son oportunistas. Las arañas tejedoras constituyen un grupo no muy estudiado en cafetales, sin embargo han sido estudiadas en zonas tropicales de montaña, pero en menor proporción en los ecosistemas de alta montaña, por esta razón, aún se desconocen muchas especies de los ecosistemas naturales que se encuentran a la misma altitud en donde se cultiva el café en Colombia particularmente en el departamento de Cundinamarca. También se desconocen aspectos ecológicos de las comunidades, sus patrones de distribución asociados a los diferentes tipos de hábitats (Florez & Sanchez 1995; Blanco et al. 2003), de tal manera que este orden se presenta como un grupo de interés ecológico en los ecosistemas andinos de montaña y particularmente en los agroecosistemas cafeteros

Tabla 1.1 Revisión de Literatura: Resumen de varios estudios realizados entre 1985 y 2013. Enfocados en agroecosistemas cafeteros con temas de conservación, biodiversidad y uso del suelo. Adaptado de Manson et al 2008 La estrategia de manejo utilizada fue caracterizada cuando fue posible según la clasificación de Mogel & Toledo (1999) como: RU (Rústico), PT (Policutivo tradicional), PC (Policutivo comercial), MS (Monocultivo de sombra), SO (café a libre exposición), Cuando no fue posible usar esa clasificación se utiliza General (Cafetales) o Sombra (cafetales con sombra). Para cada estudio se indica el taxon estudiado y el país donde se realizaron los trabajos. Está tabla no contiene todos los trabajos en el país o en el mundo es solo una muestra de lo más relevante o con mayores citas en la literatura consultada

*Trabajos en proceso de publicación aún no sometidos. ** Tesis de grado.

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Autor Año País Manejo/ Tipo Grupo de Cultivo Estudiado Morón et al 1985 México General Insectos Necrófilos Ibarra- Nuñez 1990 México PT Artrópodos Nestel et al. 1993 México PT, MS, SO Macro- Coleóptera Estrada et al. 1993 México General Murciélagos Estrada et al. 1994 México General Mamíferos Thilloay 1995 Indonesia General Aves y Vegetación Gallina et al. 1996 México PC-MS, SO Mamíferos Greenberg et al. 1997 a Guatemala PC-MS, SO Aves Greenberg et al. 1997 b México RU- PC Aves Beer et al 1998 America central Sombra Especies arbóreas Calvo & Blake 1998 Guatemala PT- MS Aves/ Especies arbóreas Estrada et al 1998 México General Escarabajos Ibarra- Nuñez et 1998 México PT Arañas al Wunderle & 1998 República Sombra Aves y Latta Dominicana Vegetación Wunderle 1999 República Sombra Aves y Dominicana Vegetación Roberts et al 2000 PT- SO Hormigas Soto-Pinto 2000 México PT PC Greenberg et al. 2000 Guatemala PC- SO Aves e insectos Johnson y 2001 Jamaica PC MS SO Insectos Sherry Ricketts et al 2001 Costa Rica PC MS SO Lepidopteros noc. Alexander et al 2001 Colombia Sombra Dipteros 11

Botero & 2001 Colombia Sombra Aves / Especies Verhelst arbóreas Soto-Pinto et al 2001 México Sombra Especies maderables Perfecto & 2002 México PT MS SO Hormigas Vandermeer Klein et al 2002 Indonesia RU MS Abejas y Avispas Perfecto et al 2003 RU PT PC Aves, Hormigas México y mariposa Peeters et al 2003 México PT-PC MS Arboles Klein et al 2003 Indonesia General Abejas Armbrecht & 2003 México PT Hormigas Perfecto Daily et al 2003 Costa Rica General Mamíferos Lindell & Smith 2003 Costa Rica SO Aves y Vegetación Mas & Dietsch 2003 México RU PT Mariposas y Vegetación Schaller et al 2003 Costa Rica PC Arboles Villavicencio y 2003 México RU Especies Valdez arbóreas Klein et al 2003 a Indonesia Abejas y vegetación Klein et al 2003 b Indonesia Abejas y vegetación Carlo et al 2004 Puerto Rico RU PC Aves y especies arbóreas Cohen & Lindell 2004 Costa Rica General Aves Mas & Dietsch 2004 México RU PT PC MS Mariposas, Aves y Vegetación México PT MS Aves y especies Perfecto et al 2004 arbóreas 12

Philloptt et al 2004 a México Sombra Aves, Hormigas. Otros artrópodos y Especies arbóreas Philloptt et al 2004 b México PT Moscas, Hormigas y Vegetación Ricketts 2004 Costa Rica MS Abejas y polinización Tejada-Cruz y 2004 México PT MS SO Aves y Sutherland Vegetación Guhl 2004 Colombia General Uso del suelo Williams-Linera 2005 México Sombra Especies arbóreas Arellano et al 2005 México Sombra Escarabajos Armbrecht et al 2005 Colombia PT MS SO Hormigas Bandeira et al 2005 México Sombra Especies arbóreas Cruz- Anagon & 2005 México PC Aves y epífitas Greenberg Numa et al 2005 Colombia MS SO Murciélagos (Quindio) Phillpott & 2005 México PT Hormigas y Foster Vegetación Solis-Montero et 2005 México PC Orquídeas al Molina 2005 Colombia PC PT Escarabajos coprófagos Pinkus- Rendón 2006 México PT PC MS Arañas et al Borkhataria et al 2006 Puerto Rico General Aves, Insectos y lagartos Shankar- 2006 India PC-MS Aves y 13

Raman Vegetación Phillpott et al 2006 México RU- PT Hormigas y Vegetación Gordon et al 2007 México PT PC SO Aves, Mamíferos y Vegetación Deloya et al 2007 México Sombra Escarabajos

Alape 2008 ** Colombia PC Arañas Lopez- Gomez & 2008 México PT PC Árboles Williams- Linera Manson et al 2008 México RU PT PC MS Arboles SO Epífitas Helechos Moscas Hormigas Escarabajos Anfibios y Reptiles Aves Mamiferos Hongos Cepeda 2009** Colombia PC Arañas y Coleopteros Cepeda et al 2009 Colombia PC Arañas y Coleopteros Delgado Santa 2012 Colombia PC Arañas (Risarlda) Gallego-Ropero 2009 Colombia SO, PC Hormigas et al (Cauca) Castillo 2009** Colombia PC Hormigas (Cundinamarca) Mera- Velasco 2010 Colombia SO, PT Hormigas e 14

et al (Cauca) insectos del follaje Ramírez M et al 2010 Colombia SO, PT Hormigas (Cauca, Valle del Cauca) Betancur & 2011* Colombia PC, SO Arañas Armbrecht (Risarlada) Cantor- Vaca et 2011* Colombia PC Coleópteros al (Cundinamarca) Marin y Perfecto 2013 México PC Arañas Hormigas Kuesel, et al. 2013 México PC Coleópteros Briggs et al. 2013 México PC, Abejas Monocultivo Gonthier et al. 2013 México Monocultivo de Hormigas café Jackson et al. 2014 México PC Hormigas Vandermeer et al. 2014 México Café con sombra Hormigas

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CAPITULO 2: METODOLOGÍA GENERAL

2.1 ÁREA DE ESTUDIO

Este trabajo se realizó en las veredas de Arabia, El Tiber y Sinaí del municipio de Quipile y la vereda Palestina del municipio de Pulí del departamento de Cundinamarca, Colombia Estos municipios se encuentran ubicados en la región Andina, sobre la cuchilla de la cordillera oriental, al occidente de la capital Bogotá (a una distancia aproximada 95 km). La mayoría de cultivos en esta zona corresponden a sistemas no extensivos, generalmente son pequeñas fincas familiares de productores locales. Dentro de esta área se seleccionaron doce sitios de muestreo ocho correspondientes a lotes cultivados en café (con áreas entre 0.4 y 0.7 hectáreas) y cuatro a fragmentos de bosques, estos últimos se trataban de parches al interior de las fincas, que eran conservados por estar adyacentes a los reservorios de agua. En la tabla 2.1 se encuentra el resumen de la información de cada finca y características de las mismas que son comunicaciones personales de los agricultores. Las coordenadas se tomaron con un GPS Garmin e-Trex 30.

La altitud de los lugares osciló entre 1430 y 1825 msnm. De acuerdo con la página oficial del municipio de Quipile, el clima de la región es reportado como bimodal, con dos estaciones de lluvia y dos de sequía en el año; en cuanto a la temperatura, se registran temperaturas promedio de 20° C.

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Tabla 2.1 Características generales de los sitios de estudio por finca. C: código, A: Altitud.

Características generales M Ve Finca N W C Agricultores A de los fincas 1743 Cafetales de diferentes edades y variedades sin sombrío de árboles dentro de los lotes café. El lote estudiado tiene eras organizadas de café y PAC6 Paraíso 04°41'20,33'' 074°35'14,6'' plátano. Orlando Suache PAFF3 El fragmento de bosque

resguarda un nacimiento

de agua al interior de la Arabia Quipile finca. No hay uso de agroquímicos. 1686 Cafetales de diferentes edades y variedades con sombrío de árboles dentro El edén 04°41'16,5'' 074°35'10,9'' EC5 Vidaul Samudio del los lotes café y diversificación de cultivos. Bajo uso de agroquímicos. 17

1825 Cafetales de diferentes edades y variedades sin sombrío de árboles dentro

de los lotes café con Piedemonte 04°44'02,2'' 074°33'24,6'' PIC4 Jibarito Jiménez

Sinaí terreno muy pendiente. Hay uso ocasional de agroquímicos en especial de fertilizantes. 1440 Cafetales de diferentes edades y variedades con sombrío de árboles dentro San Fernando 04°42'20,7'' 074°33'43,1'' SFC2 Alejo Tibáquira de los lotes café. Hay bajo uso de agroquímicos, solo de fertilizantes. 1619 Cafetales de diferentes edades y variedades con

sombrío de árboles dentro

de los lotes café y AC3

El Tiber Aldea 04°43'11,6'' 074°33'29,6'' diversificación de cultivos. Martha Téllez AFF2 No hay uso de agroquímicos y el lote seleccionado no tiene es muy pendiente. 1430 Cafetales de diferentes VC1 edades y variedades con Familia Esquivel Venecia 04°42'12,1'' 074°33'45,7'' VFF1 sombrío de árboles dentro Salvador Cruz de los lotes café. 18

Hay bajo uso de agroquímicos, solo de fertilizantes.

1833 Cafetales de diferentes edades y variedades con sombrío de árboles dentro de los lotes café y SAC7 San Antonio 04°41'33,4'' 074°35'19,6'' diversificación de cultivos. Jesús Arboleda SAFF4 Hay bajo uso de agroquímicos, solo de fertilizantes.

Pulí 1824 Cafetales de diferentes Palestina edades y variedades con sombrío de árboles dentro del lote café.

Barcelona 04°41'41,2'' 74°35'22,4'' BC8 Hay uso ocasional de Wilder Romero agroquímicos incluyendo fertilizantes, herbicidas y fungicidas.

19

FIGURA 2.1. Representación del área de estudio en Colombia, Cundinamarca y los dos municipios Quipile y Pulí. 20

FIGURA 2.2. Área de estudio. Muestra la distribución de las veredas y sitios de estudios. Puntos azules: Cafetales. Puntos Rojo: fragmentos de bosque. Letras en Rojo, veredas Arabia y Palestina. Letras en amarillo: veredas Sinaí y El Tiber. Siglas en la tabla 2.1.

21

FIGURA 2.3. Área de estudio. Muestra la distribución de las veredas y sitios de estudios. Puntos azules: Cafetales. Puntos Rojo: fragmentos de bosque. Letras en Rojo, veredas Arabia y Palestina. Letras en amarillo: veredas Sinaí y El Tiber. Siglas en la tabla 2.1.Fragmento de Bosque (SAFF4), Cafetales con sombrío SAC7 y BC8.

22

2.2 RECOLECCIÓN DE ESPECÍMENES

La recolecta de especímenes se realizó entre septiembre de 2011 y diciembre de 2012 en cuatro salidas de campo. Para las capturas directas se usó la metodología de colecta manual basados en los lineamentos de Coddington y colaboradores (1991; 1996), se realizaron capturas nocturnas (7:00 -17:00h) y diurnas (19:00- 02:00).Las unidades muéstrales correspondieron a intervalos de esfuerzo de 30 minutos por estrato. Para las recolectas indirectas, se implementó la técnica de agitación de follaje de arbustos de café y se tomó hojarasca para trampas Winkler. Se usaron los datos de las tres salidas de campo para evitar un posible efecto del clima sobre el muestreo, ya que según los agricultores, en 2012 el clima tuvo comportamiento estacional atípico .Las condiciones del muestreo y detalles del muestreo se encuentran en el capítulo 3.

2.3 TRABAJO DE LABORATORIO

Las muestras fueron preservadas en Alcohol al 70% en tarros herméticos. Luego fueron separadas en el Laboratorio de Artrópodos del Centro internacional de Física y en la colección en líquido del Instituto de Ciencias Naturales. Se clasificaron los especímenes, de los métodos de captura indirectos, a nivel de orden y luego iniciaron las determinaciones a nivel de familia, género y especie con ayuda de claves taxonómicas con el fin de ampliar la colección de referencia de las arañas tejedoras iniciada con el premuestreo, la cual fue fotografiada para agilizar la identificación (fotografías consignadas en el anexo y en el capítulo 5). Los especímenes juveniles se descartaron en la mayoría de los casos y los subadultos solo se tuvieron en cuenta cuando se podían asociar a los adultos por caracteres morfológicos u observaciones de campo. Para las identificaciones al nivel de familia se utilizaron las claves de R. Jocqué, 2007 y B. Kaston, 1978. Para la determinación a género se tuvieron en cuenta las revisiones de cada familia que para muchas arañas tejedoras se encuentran muy representadas en la literatura (Se encuentran en el anexo general). Para rectificación a nivel de especie, se realizaron disecciones de los caracteres sexuales, en el caso de las hembras, los epiginios se aclararon con KOH al 10%, para luego ser fotografiados; a los machos se les observó y se 23

fotografió el desarrollo de los palpos. Algunas especies y géneros fueron rectificados por especialistas en los grupos. Las muestras, al final de este estudio, se depositarán en la colección de arácnidos del Instituto de Ciencias Naturales a cargo del curador Eduardo Flórez.

2.4 TIPIFICACIÓN DE LOS CAFETALES

Con el objetivo de caracterizar el sombrío en los lotes estudiados, se usaros dos propuestas, una cualitativa y otra cuantitativa. La cualitativa, según Moguel y Toledo (1999), ha sido ampliamente utilizada en trabajos en cafetales, sin embargo resulta un poco ambigua para ser utilizada en campo. Se decidió usarla para permitir la comparación con la literatura ya publicada. Después del barrido de literatura (ver tabla 1.1), se encuentra, que en los trabajos de Mason y colaboradores (2008) se genera una clasificación con variables sobre los sistemas cafeteros con sombrío, sin embargo esta propuesta no presenta un índice que indique las variaciones en el cultivo. Por lo anterior se realizó la clasificación basados en la propuesta de Mas & Dietsch (2003), pero teniendo en cuenta algunos parámetros de la propuesta de Mason et al 2008. Se usaron los límites físicos del paisaje (caminos, cañones, cambios de cultivo, viviendas) de acuerdo a lo establecido por los agricultores para determinar los lotes de estudio. Por esta razón, las áreas no fueron idénticas en cada lote; para evitar un efecto en la clasificación, no se tomaron muestras en círculos de 12 de radio como establece Mas & Dietsch, sino que se realizó el levantamiento completo de la parcela, donde se tomaron las variables descritas en la tabla 2.2

24

Tabla 2.2. Variables de vegetación medidas en los cafetales. Variable Equipo Unidad de muestreo Áltura de los árboles de Decámetro Todos los árboles del lote sombrío Clinómetro con DAP mayor 8.13

PAP de los árboles Metro Todos los árboles del lote con DAP mayor 8.13. Se tomó siempre a una altura de 1,30 metros del suelo. Densidad de Copa Decámetro Todos los árboles del lote (Structural depht) Clinómetro con DAP mayor 8.13

Altura de los cafetos Decámetro Se tomó una muestra de 30 cafetos se midieron y se promediaron sus alturas. Densidad de cafetos por Conteos Se tomaron las distancias área Decámetro de siembra y se extrapolaron a un área determinada. La variable se estandarizó a 0.3 hectáreas. Porcentaje de epifitas Conteos Se realizaron conteos por Binoculares cada árbol de sombrío de las plantas epifitas. Porcentaje de cobertura Densitómetro Se tomaron 20 puntos de Cámara fotográfica. cobertura al azar, separados por mínimo 5 metros. Se promediaron los valores obtenidos. Incidencia de luz Luxómetro Se tomaron 15 puntos al azar en cada lote separados al menos a 5 metros. 25

En cada punto se tomó la medida por encima de las plantas de café y por debajo, junto a su tronco. Número de plantas de Conteos Se contaron todas las Banano o Plátano. (Musa plantas con alturas paradisiaca) mayores a 2m. Riqueza de árboles Binoculares Para cada árbol se tomaron Fotografías de alta fotografías y muestras resolución cuando era necesario y Guías de campo y posible. Se describieron literatura. características útiles para identificación: como el tipo corteza, disposición de las hojas, olores entre otros. De esta manera se obtuvieron las morfoespecies.

2.5 EQUIPOS Y PROGRAMAS

En el transcurso de este estudio, se utilizaron diferentes equipos, los cuales se especifican a continuación. En primer lugar, para la tipificación de la vegetación y para las medidas de cobertura se empleó un densitómetro esférico el cual se usó bajo parámetros de Paul Lemmon (1956), su creador. Las medidas, en todos los casos, se realizaron siempre por el mismo investigador como recomienda el manual del equipo. También se tomaron fotos con una cámara (Nikon 1) configurada para tener una incidencia de luz constante como el indica el programa de análisis de imagen. Para analizar las fotografías y obtener el porcentaje de cobertura, se usó el programa COBCAL. Para las medidas de luz se utilizó un Luxómetro digital (Minipa MLM-1011). Las alturas se tomaron, midiendo la distancia con un decámetro, desde el observador hasta el árbol y tomando el ángulo con un clinómetro. La áreas aproximadas de los lotes con ayuda de un decámetro se midieron los perímetros de 26

los lotes y con un programa especializado, se determinaron las áreas aproximadas de las mismas, además con GPS Garmin eTrex 30 se tomaron los las coordenadas, rodeando el lote, para tener otra aproximación a través de los programas de ruta.

En segundo lugar, para la determinación de especímenes se usaron estereoscopios de la marca Advanced optical. Para las fotografías se utilizó una cámara Nikon con el fin de tener registro de las estructuras importantes a nivel taxonómico. Con las reglillas estereoscópicas de los equipos se tomaron, a diferentes aumentos, las medidas de cuerpo de los individuos para obtener los valores de biomasa. En tercer lugar, para los análisis de datos se utilizaron diferentes programas consignados en el siguiente cuadro. Sus aplicaciones se encuentran descritas propiamente en la columna de análisis de datos o en el capítulo específico según el caso: Tabla 2.3 Programas utilizados para análisis. Nombre del Programa y versión Análisis PAST 3.01 (Hammer et al 2001) • Agrupamientos jerárquicos • Mediciones de diversidad • Análisis de componentes principales Excel 2010 • Bases de datos • Análisis diversidad por especies efectivas PARTITION (Veech y Crist. 2010) • Partición de la diversidad gama SPADE (Chao, A. y Shen, T.-J. 2010) • Cálculo de estimadores de diversidad Programa R (Gendleman et al. 2003) • Gráficas especificas • Correlaciones ESTIMATE 9.1.0 (Colwell 1994-2014) • Curvas de acumulación de especies.

Para la edición de imágenes como fotos y mapas se utilizó el programa GIMP (ver. Xquartz 2.36). En cuanto a los perfiles de vegetación, se contó con la asesoría de un botánico y se usó, para cada uno de los lotes estudiados, el programa Inkscape (v. 0.48.4) para graficar. 2.6 CLASIFICACIÓN FUNCIONAL Y BIOMASA.

Para generar la clasificación funcional de la comunidad y obtener las estimaciones de biomasa, se realizó un barrido del tema (en español e inglés) en las bases de 27

datos disponibles usando las palabras claves: gremios, grupos funcionales, biomasa, artrópodos, arañas y agroecosistemas. (Ver capítulo 4). En cuanto a la clasificación funcional, se ordenaron los especímenes en las categorizaciones más actuales se describe en el capítulo 4. Finalmente, basados en la propuesta de Casanoves y colaboradores (2011) se establecieron los tipos funcionales a través de rasgos funcionales en plantas. Se utilizó el mismo modelo con variables de las comunidad de arañas tejedoras como rasgos funcionales para genera una clasificación de tipos funcionales.

Las medidas para las estimaciones de biomasa se realizaron en todos los adultos y subadultos. A cada individuo se le tomaron 4 medidas para el abdomen y cefalotórax (ancho y largo). En algunas especies se realizaron ajustes debido a su morfología. Para estandarizar, en todos los casos se tomaron el ancho mayor. Igualmente para evitar dispersión en las medidas se estandarizó el método y cada especie fue medida por una misma persona en un mismo equipo.

2.7 ANALISIS DE DATOS

Para la compilación de datos generamos tres bases de datos generales en el programa Excel: base de datos de arañas, base de datos de vegetación y base de datos para biomasa. Los datos fueron analizados con los programas antes referenciados.

2.7.1. Análisis de la Comunidad de arañas tejedoras

Se realizaron curvas de colección por sitio. Se calculó la riqueza, abundancia, abundancia relativa, equidad o dominancia a través de índices directos e indirectos. Se determinó la diversidad alfa y beta (Chao-Jaccard) teniendo en cuenta las sugerencias de Cardoso y colaboradores en 2009. Para examinar la similitud de las comunidades de arañas entre los diferentes tipos de sombrío y en los tipos distintos estratos se realizaron análisis de agrupación.

Los valores de diversidad alfa presentados son los obtenidos de acuerdo con la propuesta de Jost (2006) de números efectivos de especies. Además se presentan los valores de diversidad de Shannon calculados con el programa PAST. Se generaron análisis de partición diversidad regional gamma bajo los parámetros de 28

Veech y Crist. (2010). En detalle de los análisis de biomasa se encuentran en el capítulo 4. 29

CÁPITULO 3. DIVERSITY OF WEB-BUILDING SPIDERS (ARACHNIDA: ARANEAE) IN THE RURAL COUNTRYSIDE OF CUNDINAMARCA- COLOMBIA

ABSTRACT

The coffee crops cultivated on Cundinamarcan (Colombia) hills are important for biological research and have the potential to be refuges for biodiversity and conservation. Different coffee agroecosystems are cultivated using various methods and can be used as models to understand the relationship between the arthropods and the vegetation structure. We studied the alpha, beta and gamma diversity of web-building spiders in coffee crops with different amounts of shade and associated forest fragments. Our results suggest that the diversity increased when the intensification management index decreased. We discuss the importance of the regional arrangement in the communities and the importance of the native forest as important refuges for some species.

Keywords: alpha, beta, gamma,, Andean region, intensification, shaded

Introduction

In the last few years, there have been a lot of studies developed in coffee agroecosystems that focus on the diversity of the different taxa and the effect of the intensification practices. It is well known that a low degree of intensification of these systems in terms of high diversity of crops, ecological practices and low use of agrochemical products can make them biodiversity reservoirs. (Marin & Perfecto 2013; Perfecto et al. 1996, 2003; Matson 1997; Perfecto & Vandemeer 2002; Klein et al. 2008; Jha & Dick 2010).

Trees that provide shade are important in the regulation of the different factors and resources, as can be seen in studies of ants in coffee crops. (Perfecto & Vandermeer, 1996; Armbrecht & Perfecto, 2003; Armbrecht et al. 2004; Philpott & Foster, 2005, Armbrecht et al. 2006). Therefore, the intensive management of all tropical crops such as the removal of natural forest causes habitat 30 simplification. Native trees that provide shade serve as a refuge for different species. Multi-stratum shade systems have been shown to play an important role for different wildlife taxa. (Estrada et al. 1997; Wunderle & Latta 1996; Klein et al. 2002; Philpott & Armbrecht 2006; Bos et al. 2007; Clough et al. 2009; Stenchly 2012).

Spiders are natural predators of insect pests (Nyffeler & Sunderland 2003; Stenchly et al. 2012) and are a significant portion of the terrestrial arthropod diversity (Toti et al. 2000; Cabra et al. 2010), with about 44,540 described species (Platnick 2014). Spiders occupy different types of habitats and have a close relationship with vegetation structures (Marc et al. 1999; Toti et al. 2000), also responding to environmental changes and management practices in agroecosystems.

In coffee agroecosystems and other agroforestry systems, the role of many predators (Mostly ants) has been studied thoroughly (Way & Khoo, 1992; Majer et al. 1994; Perfecto & Snelling 1995; Vandermeer et al. 2002; Philpott & Armbrecht, 2006; Wielgoss et al. 2010); in contrast, the role of spiders and the ecology patterns of their community is poorly known (Pinkus-Rendón et al. 2006; Stenchly 2012). In recent studies, the evidence suggests that spiders are not negatively influenced by intensification practices (Marin, 2013). In some cases, it is reported that the diversity did not decrease, like in the study of Clough and collaborators (2005). According to Pinkus-Rendón (2006), the richness of spiders increased in intensified coffee systems. In another study, Marin (2013) found that there are higher values of ground dwelling spiders in most of the intensified coffee systems of Mexico.

Our hypothesis is that the shade has a positive effect in the communities of web-building spiders. Here we explore the changes in the diversity of web- building spiders in different varieties of shaded agroecosystems.

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MATERIALS AND METHODS

Study area

The study was carried out on eight different coffee farms and four forest fragments (personal reserves from the farmers inside their farms) in the municipalities of Quipile and Puli, Cundinamarca, Colombia. These areas are part of the Andean region, with altitudes ranging between 1,430 and 1,825 masl. In the official web site of Quipile (may 2014), the climate is reported to be bimodal (two dry and two rainy seasons) with an average temperature of 20°C. This area corresponds to the coffee region near to the capital city of Bogotá (around 95 km), in which the predominant farms are not extensive systems, but family agricultural systems. We selected coffee plots between 0.4 and 0.7 hectares with plants between 3.5 and 5 years of age. The average of the elevation data was calculated after taking 6 different measurements with a GPS unit (Garmin GPS 60). We also measured the distance from the plots to the nearest forest fragment with the GPS - route program.

Plots Classification

We used two main classifications for describing the structure of our plots. The first is the qualitative classification of Moguel and Toledo (1999), in which the coffee systems are classified into five categories (rustic, traditional polyculture, commercial polyculture, shade monoculture, and unshaded monoculture). We used this system because it is the oldest and is used in almost all studies of coffee agroecosystems. We also used the quantitative classification (intensification index), based on the proposal of Mas and Diestch (2003). We took into account nine variables in all plots. We then took two measurements for each tree, one for the height and one for the diameter at breast height (dbh). We excluded trees that had a dbh lower than 8.13 cm.

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Table 3.1 Study sites data. In the code, the last letter or letters correspond to the ecosystem: C: Coffee and FF: Forest fragment.

Town District Farm N W Code Altitude (masl)

PAC6 Paraíso 04°41'20,33'' 074°35'14,6'' 1743 PAFF3 Arabia El edén 04°41'16,5'' 074°35'10,9'' EC5 1686

1825 Sinaí Piedemonte 04°44'02,2'' 074°33'24,6'' PIC4 Quipile 1440 San Fernando 04°42'20,7'' 074°33'43,1'' SFC2

El Tiber AC3 1619 Aldea 04°43'11,6'' 074°33'29,6'' AFF2 VC1 1430 Venecia 04°42'12,1'' 074°33'45,7'' VFF1

SAC7 1833 San Antonio 04°41'33,4'' 074°35'19,6'' Pulí Palestina SAFF4

1824 Barcelona 04°41'41,2'' 74°35'22,4'' BC8

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We identified the trees at morphospecies level to obtain the tree richness. We took five different height measurements to obtain the structural depth of each tree. We used the difference of the average between the highest and lowest branches to obtain the structural depth measure (Figure 3.1).For the coffee bushes; we measured the density and height. In each plot, we took the average of the percentage of canopy cover and only counted the banana trees with a height of more than 2 meters. The canopy cover was quantified with a convex spherical densitometer (according to the methodology of Lemmon, 1957) and also with photos using a Nikon 1 camera. We analyzed the photos with the program Cobcal (v2.0.0.28) and we took the average from the two measures. We recorded the presence or absence of epiphytes from each tree and the heights of the branches (like in the figure 3.1) using a clinometer and meter. We took into account six variables for scaling within the plots’ area. We then scaled them from 0.0 to 1.0, where 0.0 represents the least managed and 1.0 the most managed system, following the model of Mas and Diescht (2003).

Sampling methods

Spiders were collected between September 2011 and December 2012 during four field seasons. In the first field trip, we selected the farms and the plots, and also collected the spiders for reference (this data is not included in the ecological analysis). The following three field trips were conducted with 3 collectors. Both day (07:00–17:00 h) and night (19:00–02:00 h) samples were manually collected. Indirect techniques were used, including beating the coffee bushes for the middle strata and collecting leaf litter for Winkler sacs in the lower strata (Table 3.2). We used the data of the three field seasons to avoid a possible effect of climate variation between dry and rainy seasons (according to farmers, in 2012 the climate seasons were different than in the other years). 34

Figure 3.1 Structural depth. M1 to M5 represent the height measurements taken for each shade tree.

Table 3.2. Sampling methods and sample units.

Total number of Technique Microhabitat Unit samples per plot Winkler Soil and Leaf litter 1 m2 Life litter for 10 m2 of life litter (Indirect) each plot per plot Beating Coffee bushes 10 coffee plants 90 coffee plants (Indirect) beaten 2 times for per plot 10 seconds Aerial hand collection Coffee bushes 1 sample (30 10 diurnal and 10 “Looking up”(Direct) minutes) of diurnal nocturnal samples sampling per plot 1 sample (30 minutes) nocturnal sampling Ground hand Coffee bushes 1 sample (30 10 diurnal and 10 collection minutes) of diurnal nocturnal samples “Looking down” sampling per plot (Direct) 1 sample (30 minutes) nocturnal sampling

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Data analysis

Our data was compiled in an Excel workbook. For the analysis, we first developed accumulation curves with Estimate 9.1.0 (Colwell, 1994-2014) for each plot and for all coffee systems. The main purpose was to estimate the number of species in the study areas and to assure a valid sampling quality, taking into account the sample effort (Jimenez–Valverde & Hortal, 2003; Sabogal- González 2011). We calculated a general average from the richness estimators, selected from the most often used in the literature (ACE and Chao1 based on abundance and ICE, Chao 2 based on incidence). This facilitated the understanding of the curves. We developed the curve for rare species, which have one or two individuals (singletons and doubletons) and are present in one or two samples (unique and duplicates) at the end of the field time (Sabogal- González 2011).

We estimated diversity by richness and equitability using PAST 3.01 (Hammer et al. 2001). This program made statistical analyses (Bootstrapping), evaluating the differences between the values of the different indexes. The Shannon-Wiener index assumes that specimens are randomly selected and are presented in all samples. We selected this index because it is the most often used in spider studies. According to Magurran (2004), values of this index are normally between 1.5 and 3.5, although occasionally values approach 4. When values are under 1.5, they are considered to have low diversity. Values between 1.5 and 3.5 have a middle diversity and values over 3.5 are considered to have huge diversity.

We also measured alpha diversity according to Jost (2006), where we took into account the effective number of the species present in the sampling. We used the qD (sensu, Jost 2006) or Na (sensu Hill 1973) mathematical approach according to equation 1. (Moreno et al. 2011). According to Moreno et al. (2011), the advantage of using this proposal of community diversity is that it permits the direct comparison in terms of the magnitude between two or more communities. We used Past and

Excel to obtain the values of q0, q1 and q2. According to Jost q0 represent the total

effective richness of the community, q1 are the effective species with the same weight and q2 are the effective number where the common species have more 36

weight. The confidence intervals were calculated with the program SPADE using the guiding of Moreno and collaborators in 2011.

Equation 1: Effective numbers equation

( ) 1 = 푆 1−푞 푞 푞퐷 �� 푝푖 � To examine the similarity of spider assemblages푖=1 between the different coffee plots, we used a cluster analysis with the Chao Jaccard index. This index was proposed by Chao et al. (2005). They developed this index in order to evaluate the species’ composition and avoid any issues with sample size. The index also takes into account the estimated values in each point, as well as the number of uncollected shared species, thus promoting more accuracy in the data approach. This is our approach for beta diversity in a regional scale.

For understanding the relationship between the strata and the intensification index in terms of the beta diversity, we developed a cluster analysis by intensification groups, using only 6 of the 8 plots. To balance the sample, we grouped the plots into three classifications: Intensively Managed, Middle Intensively Managed and Low Intensively Managed.

Using the software PARTITION 3.0, we developed the analysis of gamma diversity using a partition of the diversity, according to the methodology and advice of Veech and Crist (2010), which helped us to understand the diversity patterns in different scales. We used the additive and multiplicative partitioning for the comparisons. We also used the values of q= 1 and q= 2 for understanding, in terms of the effective numbers of species, the partitioning of the whole community. We compared the observed partitioning patterns with a null distribution taken from a program of 10,000 individual-based randomizations (Crist et al. 2003). This analysis was developed with five landscape scales: strata, farm, ecosystem, district and landscape.

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RESULTS

Plots classification

We classified the eight coffee plots into two proposals, one qualitative and one quantitative. According to the qualitative classification, two of our coffee plots (EC5 and SAC7) could be in either the Commercial or the Traditional category. We classified five plots as Traditional Polycultures, three as Commercial Polycultures, one as a Shaded Monoculture and one as an Unshaded Monoculture (Table 3.3).

Table 3.3 Farms Qualitative classification according to Moguel and Toledo 1999. (The parameters were extracted directly from the main article. The underline farms are uncertainly classified.)

Classification Parameters Farms Name Rustic Shaded coffee None Remove only the lower strata of the forest Traditional Shaded coffee VC1 Polyculture Great variety of tree, shrub-like and SFC2 herbaceous species AC3 SAC7 EC5 Comercial Shaded coffee BC8, EC5, SAC7, Polyculture Complete removal of the original forest canopy trees. Introduction of shaded species for coffee Shaded Specialized tree canopy PAC6 Monoculture Unshaded Unshaded PIC4 monoculture

In the quantitative classification, the intensification number ranges between zero and six. In some trees, it was impossible to count the percentage of epiphytes, so we avoided this variable. We present the resulting data for nine variables and for six variables, because only six were scaled mathematically in the plot area. We obtained four groups for our plots, congruent with when we used nine or six variables, as we show in table 3.4. We validated the obtained groups with a PCA analysis. 38

General community patterns

We captured 8,108 spiders, of which 4,085 (50.38 %) were unidentified juveniles, 640 (7.89%) were identifiable juveniles and 3,383 (41.72%) were adults and sub-adults. The identifiable specimens were classified into 94 morphospecies (only adults and sub-adults are included). The most abundant families were Theridiidae, Pholcidae and Araneidae consisting of 73.57%. In terms of richness, these families contributed 65 morphospecies (69.15%). Tetraghantidae, Uloboridae and Lyniphiidae represent the second dominant group and 25.5% of all captures. Hahniidae, Theridiosomatidae and Dictynidae contributed only a single species and represent less than 1.0% of the total abundance. Theridiidae was the family with the largest number of identifiable specimens (abundance 30.22%) and 42 morphospecies. The dominant species in terms of abundance were Pomboa sp. (Pholcidae) with 530 specimens and Dubiaranea sp. (Lyniphiidae) with 326 specimens. The second dominant groups in terms of abundance, with more than 100 specimens, are the species Mesabolivar sp., Eustala sp. 1, Micrathena lucasi and Theridion nigriceps. The specimens were identified to the lowest possible taxonomical level. From the morphospecies, 33.0% were identified to species level, 47.0% to genus level and 20.0% to family level. Only 11 species were exclusively trapped in forest fragments, and the most abundant were Parawixa rimosa and Azila sp. In contrast, we captured 24 exclusive species in coffee plots

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Table 3.4. Classification and index according to Mas and Dietch 2003.

CONDITION INTENSITY FARMS

VARIABLES Least (0.0) Most (1.0) PIC4 PAC6 BC8 EC5 SAC7 AC3 VC1 SFC2

CC% 100% 0 0,90 0,67 0,43 0,18 0,31 0,23 0,30 0,37

Tree Richness 36 0 1,00 1,00 0,78 0,81 0,64 0,69 0,69 0,67

Tree Height 64,50 0 1,00 1,00 0,84 0,81 0,79 0,74 0,65 0,71

Structure depht 40,92 0 1,00 1,00 0,85 0,84 0,76 0,83 0,74 0,77

N. Coffee Bushes 11 22 0,62 1,02 0,73 0,65 0,62 0,26 0,04 0,28

Coffee height 2,5 0,98 0,49 0,56 0,55 0,48 0,39 0,62 0,70 0,53

Tree density 0,028 0 1,00 1,00 0,76 0,59 0,71 0,00 0,46 0,41

N. Trees 148 0 1,00 1,00 0,82 0,88 0,89 0,24 0,47 0,00

N. Banana Plants 130 0 0,94 0,00 0,57 0,74 0,65 0,96 0,48 0,48

9 variables 7,94 7,25 6,33 5,99 5,76 4,59 4,52 4,21

6 variables 5,00 5,25 4,17 3,56 2,69 2,88 3,06 3,58

40

Figure 3.2. Vegetation Profiles Palestina-Arabia District 41

Figure 3.3. Vegetation profiles. Sinai-Tiber District 42

The species accumulation curve does not completely reach the asymptote (Figures 3.4 and 3.5), but the percentage of four estimators (ACE, ICE, Chao 1 and Chao 2) is 88.09% for coffee plots and 81.09% for forest fragments. However, we assume that our collection is strong enough for the current analysis.

120

100

80

60 No. Species 40

20

0 1 15 29 43 57 71 85 99 113 127 141 155 169 183 197 211 225 239 253 267 281 295 309 323 337 351 365

S(est) ACE Mean Chao 1 Mean ICE Mean Chao 2 Mean Singletons Mean Doubletons Mean Uniques Mean Duplicates Mean

Figure 3.4. Accumulation curve in coffee plots

100 90 80 70 60

50 No.

Species 40 30 20 10 0 1 7 13 19 25 31 37 43 49 55 61 67 73 79 85 91 97 103 109 115 121 127 133 139 145 151

S(est) ACE Mean Chao 1 Mean ICE Mean Chao 2 Mean Singletons Mean Doubletons Mean Uniques Mean Duplicates Mean

Figure 3.5. Accumulation curve in forest fragments plots 43

We measured alpha diversity with the Shannon index and also with the effective species parameters of different values of q (0,1,2). The analysis showed in terms of richness (qo) and abundance that coffee plots with higher simplification have less number of individuals (PAC6: 196 and PIC4: 204) and morphospecies

(PAC6: 33 and PIC4:35). The number of dominant species (q2 percentage) of the community is also higher in plots with a greater value on the Intensification index (Figure 3.12). The data is organized in the altitudinal gradient in figure 3.6, where we show that the community diversity patterns are not influenced directly by this factor. In the coffee plots, all values less than 3.0 in the Shannon index and 20 in the q1correspond to the plots with higher values in the Intensification index (Table 3.5).

40

35

30

25

20

15 % % Dominance species 10

5

0 VC1 SFC2 AC3 EC5 PAC6 BC8 PIC4 SAC7

Figure 3.6 Dominance Percentage of species

For understanding the relationship between the measurement variables and the community of web-building spiders, in terms of abundance and richness, we developed a lineal correlation analysis, in which the percentage of canopy cover is positively related to abundance and richness. In contrast, tree richness, tree height and structural depth are highly related only with the richness variable (Table 3.6).

44

Table 3.5. Diversity values for Shannon index, and effective species (q 0, 1, 2)

Index VC1 SFC2 AC3 PIC4 EC5 PAC6 SAC7 BC8 AFF2 PAFF3 SAFF4 q0 (spp) 48 48 57 35 49 33 45 39 38 43 44 Individuals 346 298 498 204 346 196 315 197 263 357 253 Shannon_H 3,15 3,06 3,11 2,84 3,12 2,96 3,16 2,88 2,97 3,07 3,18 q1 23,45 21,31 22,38 17,15 22,67 19,39 23,54 17,86 19,57 21,5 24 (Evenness) q2 (1/D) 14,14 9,38 10,66 10,68 10,84 12,52 15,67 11,32 13,72 14,35 15,16

Table 3.6. Correlation between spider richness and spider abundance with vegetation variables

Linear correlation Abundance p(t) Richness p(t) CC_% 0,733 0,04 0,846 0,01 Shanon index 0,749 0,03 0,762 0,03 I-Index -0,721 0,04 -0,849 0,01 q1 -0,011 0,03 -0,100 0,03 Tree Richness - - 0,780 0,02 Tree Height - - 0,825 0,01 Structure Depth - - 0,732 0,04

We also analyzed the richness variable in the strata and in the different capture techniques. In the figure 3.13 the results suggest that beating is the most important technique. Using this method, we captured 62 species in forest fragments and 69 species in the coffee plots. We also observed that capturing at night was more effective. The lower strata in forest fragments were the ones with more species. In contrast, the aerial strata had more species than the lower strata in the coffee crops.

45

All Nocturnal Captures

All Diurnal Captures

Looking DOWN (day and Night) CP FF Looking UP (day and Night)

Beating

0 10 20 30 40 50 60 70 80 Richness

Figure 3.7. Total richness in strata and in techniques.

Landscape Diversity

The summary of our results, including all the study sites and the little forest fragments, suggest that beta diversity has regional arrangement, in which the neighboring coffee plots are related in the cluster analysis (Figure 3.8A). In addition, this analysis demonstrates a difference (more than 50.0%) in the magnitude of compositions in the communities between coffee plots and forest fragments. For the regional analysis, we assume three groups: the beating-up, the manual- up and the manual-down. We also used the intensification index to group the farms in 3 main categories: less intensity, medium intensity and high intensity. In the cluster analysis for these groups, we noticed that the manual-down captures´ composition, in terms of beta diversity, has similarities within the farms. For the up strata, the analysis showed the importance of the regional arrangement and the group of high intensity farms always presented differences from the others. (Figure 3.7)

46

Figure 3.8 Regional analysis of Gamma diversity (with Chao- jaccard index) A. Cluster analysis of Farms and Forest fragments. B. Culster analysis of strara and intensification index.

47

The additive partitions of total additive species richness and diversity q values (q: 0.999 and q: 2) showed the same tendency: that the portion of Beta 1 diversity presented values between 38% and 44% (observed and expected). In contrast, values for Alpha 1 were between 4% and 21%. Beta 3 presented values between 4% and 10% (Figure 3.9). In all cases, the additive partitioning also showed higher observed values than expected for beta 3,4 and 5 (Appendix 3.7).

100%

90% 80% 70% 60% 50% 40% 30% 20%

Diversity partitioning percentage 10% 0% Obs Exp Obs Exp Obs Exp q0 (Add. Rich.) q1 q2

Alpha 1 Beta 1 (Strata) Beta 2 (Site) Beta 3 (Ecosystem) Beta 4 (District) Beta 5 (Landscape)

Figure 3.9. Total additive partition of species richness.

48

DISCUSSION

The taxonomic results showed the predominance (in terms of abundance) of the Theridiidae family. This was an expected result, since this family is known to be very flexible with habitat preference and is also very diverse in the neotropical regions and in non-conserved zones (Silva 1996; Silva & Coddington 1996; Flórez 1998; 1999; 2000; Rico et al. 2005).Araneidae corresponds to 19.6% of the total abundance, in contrast to the family Linyphiidae (15.6%). This is congruent with the idea proposed by Flórez in 1998 of replacing the family Linyphiidae (which has huge diversity values in template zones) with Araneidae in the neotropical region. The same pattern was also found in other studies.

The other abundant family in our samples was Pholcidae (22.2%), which was similar to the findings of Betancur et al. (2014 not published data) in coffee crops of the Risaralda department. Pholcids are also very adaptable, and the coffee crops may give them enough structures and refuge for living. In our field notes, we register pholcids in all field seasons and in all coffee crops, which means that this family does not have a preference. Most of them construct their webs under the leaves of the coffee bushes or above the life litter using the dead leaves.

The exclusive species in forest fragments correspond to species with low abundances, which is congruent with the fact that they could not easily move to other habitats. The fragments are exclusive refugees, normally not connected to other fragments, which made the movement of the species difficult. Our findings suggest that these forest fragments are important in the countryside landscape context. This is congruent with the study of Ricketts in 2004.

The alpha analysis results suggest that farms with low shade have more dominant species and present less species richness, in comparison to the farms with increased shade. This is different to the findings of Marin et al. (2013) and Pinkus-Rendon (2006), where higher values were reported in intensified systems. Taking into account the methodology of those studies, 49

which used manual capture and pitfall traps, we are aware of the difference of sampling methods. Our results showed that beating techniques and night captures are highly important in the abundance and richness of spiders collected, which is why our results were different for web-building spiders.

In congruence with our results, the decreasing of alpha diversity in more intensified coffee agroecosystems in Colombia was shown to also be true for ants, in the findings of Armbecht and collaborators in 2005. In this study, the ant assemblage in forests and in coffee plots with less intensified practices was similar. This supports the idea that the diversity of arthropods is affected by the intensification practices, which results in a reduction of the ecosystem services of these organisms.

The Chao-Jaccard analysis shows that there is a regional importance for the spiders’ assemblages, because the neighbors’ plots are closely related in the dendrogram. Perhaps the analysis showed that the Beta diversity (Figure 3.8) supports the idea of a regional assemblage, in which the forest fragments contribute to the diversity of web-building spiders. We found that the Beta diversity within the AC3 coffee plot is related to the forest fragments. This suggests that the oldest established coffee plots with more complex vegetation structure could have a similar ecological role, like the forest fragments.

When the cluster analysis is developed with the intensification index categories and the techniques, the results again show the importance of the regional arrangement and the intensification values for the spider communities, where neighboring plots are related. It should be pointed out that this analysis also showed differences in beta diversity between the aerial strata and the lower strata, as was shown in the dendogram (Figure 3.8 B), where the lower strata belonged to a single group. The explanation for this result is related to the vegetation structure of the coffee bushes, where the spiders at the lower strata (below the coffee plant) are not visibly affected by the complex structural canopy. In this scale, the coffee plantation provides enough shade conditions for those species. Besides this, the manual-up diversity seems to have an 50

influence from the shade, because in the cluster analysis, the group farm arrangement was influenced by the intensification categories (Figure 3.8B).

The additive partitioning of species in all cases suggests that beta diversity was the principal component of the regional diversity. This is congruent with the developed cluster analysis (Figure 3.8A) According to the additive partitioning, in all diversity metrics, beta 1 (Strata) was the highest percentage for observed and expected values. This is supported by the analysis developed by intensification groups and techniques, where all samples in the lower strata belong to the same group. The second component with a high percentage in all diversity metrics is beta 3 (Ecosystem). This is congruent with the differences in Chao-Jaccard index, where the forest fragments are well separated from the coffee plots.

CONCLUSIONS

Intensification of the agriculture in coffee agroecosystems results in a loss of diversity in terms of richness and abundance for web building spiders.

An important amount of web building spiders´ species need the forest for their development.

At the landscape scale, in terms of gamma diversity, the beta diversity has more weight than alpha diversity. The main factors influencing the diversity are the strata and ecosystem.

51

APENDIX

APENDIX 3.1. Significance values for test of actual diversity from additive partitioning against null estimates from the PARTITION 3.0 program.

Level Ad R Q = 0.999 Q= 2

Alpha 1 - - -

Beta 1 - - -

Beta 2 - + NS

Beta 3 + + +

Beta 4 + + +

Beta 5 + + + 52

53

54

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57

CAPITULO 4. DIVERSIDAD FUNCIONAL DE ARAÑAS TEJEDORAS (ARACHNIDA: ARANEAE) ASOCIADAS A AGROECOSISTEMAS CAFETEROS EN QUIPILE Y PULI (CUNDINAMARCA, COLOMBIA).

RESUMEN

Diferentes estudios realizados en agroecosistemas cafeteros sugieren que la intensificación agrícola causa pérdidas de biodiversidad, estos trabajos se han enfocado en taxones como aves, hormigas, plantas entre otros. Sin embargo, existen pocos estudios acerca de las arañas y su rol en este tipo de sistemas. Por esta razón en este trabajo se presenta la diversidad y composición de la comunidad de arañas tejedoras en agroecosistemas cafeteros con diferentes tipos de sombrío. La ecología de comunidades presenta diferentes teorías para entender la diversidad, en este artículo se explora una aproximación funcional. Se presentan los resultados en términos de los gremios, de igual manera se muestran los resultados obtenidos con una clasificación funcional (rasgos funcionales) desarrollada para este estudio. Se generaron análisis a nivel de biomasa para todas las propuestas desarrolladas. Los resultados obtenidos sugieren diferencias importantes entre las clasificaciones funcionales. Palabras claves: Ecología funcional, biomasa, gremios, sombrio, cafetales.

ABSTRACT Different studies develop in Coffee agroecosystems suggest that the intensification of agricultural management causes a biodiversity loss focused on different taxa like birds, ants, plants etc. However, there are few studies about spiders and their role in these systems. Consequently, here we study the diversity and composition of web-building spiders in coffee agroecosystems with different types of shade. Community ecology theory have different proposals for understanding the diversity in this paper we explore the functional diversity approach. We present the results of the community by functional guilds. We also show our own functional proposal for the study community. For all proposals we develop biomass analysis. Our results suggest differences between the functional classifications. 58

Keywords: Coffee, intensification, shaded, functional ecology

INTRODUCCION

Las arañas tejedoras son conocidas como depredadores en diferentes ecosistemas. Una de sus principales estrategias de captura consiste en tejer una tela como trampa de interceptación para diferentes presas especialmente para insectos voladores (Foelix, 2011). Esta estrategia de captura ha garantizado su éxito en algunos hábitats, sin embargo este comportamiento que parece a simple vista uniforme varía entre las diferentes especies que adaptan su estrategia de captura al microhabitat en el que se encuentran (Eberhard, 1990).

Como lo afirman Benjamin y Zschokke (2003) las arañas pueden construir un rango muy diverso de telas, adaptadas cada una a su medio y de las cuales dependen completamente para su supervivencia y reproducción; donde las consecuencias, en términos energéticos de construir una tela no funcional serían graves. De esta manera se presenta la importancia de las telas para cada individuo que pueden variar perfectamente entre especies o entre grupos emparentados de especies.

En complemento a lo anterior Eberhard y colaboradores en 2008 describen más de 15 diferentes variaciones en las telas de la familia Theridiidae que constituye una de las más diversas, con número descrito de 2387 (Platnick 2014, mayo). Este panorama permite pensar que al interior de las familias existen variaciones funcionales que pueden depender del hábitat y de las circunstancias particulares de cada especie.

Dentro de la ecología, son diversas las aproximaciones existentes para entender la diversidad de las comunidades en los distintos ecosistemas. En términos funcionales se han generado múltiples aproximaciones para describir las comunidades según la función que tiene un grupo de especies en un 59 ecosistema (Silvestre et al. 2003). La decisión de usar clasificaciones de los organismos se remontan a la ideas acerca del nicho y la funcionalidad propuestas por Hutchinson (1959), sin embargo existe una ambigüedad en los términos acuñados para clasificar los taxones de manera funcional. Por lo que se ha generado una controversia frente al uso de los significados de gremio y grupo funcional, los cuales comúnmente son usados como sinónimos.

De acuerdo a Blondel (2003) en su revisión sobre el tema, considera que los términos deben ser utilizados diferenciándose dependiendo si la clasificación está basada en el uso compartido del recurso (Gremio) o si se trata de una similitud en la función ecológica (Grupo funcional). Lo anterior depende entonces de la pregunta que se aborde en el estudio específicamente. Adicionalmente, Blondel menciona que la ambigüedad en los términos se da por su similitud y por la imposibilidad de aplicar el concepto de gremio en botánica. Así mismo, como él concluye, los términos son tan similares que parecen ser dos caras de la misma moneda, pero la diferencia está en preguntarse sí este grupo afecta un proceso ecosistémico, de ser así se consideran un grupo funcional por ejemplo los cicladores de nutrientes o dispersores de semillas de un sitio especifico. En contraste, si no se afecta un proceso ecosistémico, pero se comparte un mismo recurso pertenecen a un gremio. Por obvias razones miembros de un grupo dado pueden pertenecer a un gremio y al mismo grupo funcional como lo cita Bondel en el caso de los picaflores que comparten el mismo recurso (néctar) y colaboran en la misma función ecosistémica (polinizar). Por lo que es evidente que no necesariamente estas clasificaciones deben ser grupos emparentados en términos filogenéticos.

En congruencia a lo anterior para este trabajo tendremos entonces en cuenta la siguiente definición de gremio: un grupo de especies no necesariamente emparentadas filogenéticamente que comparten un mismo recurso o una serie de recurso (Bondel 2003; Cardoso et al. 2011).

En el caso de las arañas tejedoras de acuerdo a lo anterior, sabemos que cumplen la misma función ecosistémica, todas son depredadoras encargadas 60 de controlar las poblaciones de otros artrópodos, al ser generalistas pueden o no compartir el mismo recurso (Riechert & Lockley 1984; Riechert & Bishop 1990; Wise 1993; Toti el al 2000) por ejemplo si un araña teje preferentemente en la hojarasca y otra lo hace preferentemente en el dosel del bosque seguramente los recursos (potenciales presas) son distintas por lo que pertenecerían al mismo grupo funcional pero a diferentes gremios.

En concordancia con lo anterior, varios investigadores han generado diversas clasificaciones gremiales para el orden Araneae (Uetz 1999; Höfer & Brescovit 2001; Calaça-Dias et al. 2010; Cardoso et al. 2011) en las cuales se clasifican las arañas según la manera en como obtienen su recurso. En las propuestas existentes los gremios se encuentran a nivel de familia, lo cual resulta muy práctico en términos taxonómicos y lo hace muy útil para realizar comparaciones entre estudios.

Las propuestas más recientes de Calaça-Diasa y colaboradores (2010) y Cardoso y colaboradores (2011) ubican a la mayoría de arañas tejedoras en gremios según la forma general de su tela (En sabana, espaciales, orbiculares o de hilos sensoriales). La propuesta de Calaça-Diasa y colaboradores (2010), involucra la actividad circadiana refinando estas clasificaciones a diurnos y nocturnos. De acuerdo a la discusión de Cardoso y colaboradores (2011), las clasificaciones a nivel de gremios pueden tener múltiples escalas dependiendo de los objetivos de estudio y de la información disponible, esto teniendo en cuenta que miembros de una misma familia pueden no compartir el recurso en un espacio dado por su preferencia de microhabitat o por cualquier otra variable ecológica e inclusive por diferencias en la construcción de su tela. Muestra de lo anterior en el estudio de Stenchly y colaboradores (2011) las arañas tejedoras fueron clasificadas en 5 categorías (Tejedoras orbiculares, tejedoras en sabana, tejedoras en cuadricula, tejedoras en línea y tejedoras en maraña), sin embargo su objetivo no fue generar una clasificación gremial si no observar las telas en los estratos de cultivos de cacao, por lo cual no fueron reportados los taxones a quienes pertenecían estas telas.

61

Teniendo en cuenta todo lo anterior y sabiendo que al usar el mayor número de variables, la aproximación funcional es mejor, para este trabajo se decidió refinar los gremios a partir de rasgos funcionales dentro de las arañas tejedoras, para lo cual hemos tenido en cuenta la propuesta de Casanoves y colaboradores (2011) a partir de la caracterización de tipos funcionales. Esta propuesta se ha generado para plantas, pero se ha adaptado a las variables disponibles de la comunidad de arañas tejedoras.

Por tal razón los objetivos de este trabajo basados en los datos obtenidos para la comunidad de arañas tejedoras en agroecosistemas cafeteros son: comparar algunas de las clasificaciones funcionales existentes, es decir las clasificaciones de gremios para el orden Araneae. Generar una clasificación de gremios funcionales más refinada para este estudio a partir de rasgos funcionales y finalmente comparar los resultados obtenidos de las clasificaciones utilizadas. En todos los casos los análisis se realizan en función de los aportes de biomasa.

METODOLOGÍA

Detalles del área estudio se encuentran en los capítulos 1 y 3. Los especímenes fueron colectados por métodos directos e indirectos con un muestreo estructurado, detalles de estos se pueden consultar en el capítulo 2 y 3.

Para la clasificación funcional se usaron las propuestas de gremios de Uetz et al. 1999, Calaça Diasa et al. 2010 y Cardoso et al. 2011. Para obtener la clasificación por rasgos funcionales de acuerdo a la propuesta de Casanoves y colaboradores (2011), se seleccionaron 4 variables (Tipo de tela, estrato, hábitat y talla) con lo cual se generó un análisis de conglomerados jerárquicos con el programa PAST (Hammer et al. 2001) usando el método de Ward con distancia Euclídea.

62

Figura 4.1 Medidas. M1: largo de cefalotórax. M2: ancho del cefalotórax. M3: largo del abdomen y M4: ancho del abdomen.

Las medidas para las estimaciones de biomasa se realizaron a todos los adultos y subadultos en buen estado. A cada individuo se le tomaron cuatro medidas en total: ancho y largo del abdomen y el cefalotórax (Fig 4.1). En algunas especies se realizaron ajustes debido a su morfología. Para estandarizar, en todos los casos, se tomó el ancho mayor y el largo mayor. Igualmente para evitar dispersión en las medidas se estandarizó el método y cada especie fue medida por una misma persona en un mismo equipo. Dado que existen múltiples modelos para calcular la biomasa a partir de regresiones generadas por otros autores, se tomaron tres modelos para obtener los valores de biomasa y luego fueron promediados. Lo anterior se realizó usando las propuestas: en arácnidos para zonas tropicales por Höfer y Ott en 2009, el modelo clásico de Rogers (1976), así como la propuesta de Bradley y colaboradores (1993) que contempla un arreglo para largo y ancho, estos dos últimos fueron realizados para regiones templadas.

RESULTADOS & DISCUSIÓN Gremios

Las morfoespecies se clasificaron a través de las tres propuestas de gremios descritas en la metodología y las diferencias entre las clasificaciones resultaron 63 ser mínimas por lo que se optó por adoptar la de Cardoso y colaboradores (2011). Donde las especies quedaron divididas en tres gremios: tejedoras orbiculares, en sabana y espaciales.

En términos de biomasa, el gremio con mayor aporte resulta ser el de las tejedoras orbiculares, donde en los cafetales estudiados se observa una biomasa promedio entre 170 y 270 mg contrastada con menos de 86 mg en los gremios restantes. Este resultado muestra que al ser la biomasa una medida dependiente de la abundancia y teniendo en cuenta que las morfoespecies más abundantes pertenecen a los otros gremios, se sugiere claramente una influencia de la talla.

De acuerdo a los resultados obtenidos en el capítulo anterior donde a mayor intensificación de los cafetales disminuye la diversidad de arañas tejedoras. Sé realizó un análisis usando solo 6 fincas, teniendo en cuenta el índice de intensificación de tal manera que se obtuvieron tres grupos conformados cada uno por dos fincas. IA: intensificación alta, IM: Intensificación media y IB: intensificación baja. Los valores se contrastan escalados para todos los casos incluyendo los bosques. En la figura 4.2 se observa que las orbiculares disminuyen su biomasa a medida que aumenta la intensificación de igual manera que las tejedoras espaciales. Estos dos gremios presentan en los bosques biomasas promedio mayores que los cafetales IM e IA. En contraste las tejedoras en sábana disminuyen su biomasa en los bosques y mantienen en todos los cafetales un valor cercano a los 20 mg.

En términos de las técnicas de captura y los estratos muestreados se observa que el aéreo contiene la mayor cantidad de biomasa respecto al resto, donde el gremio de las tejedoras orbiculares es igualmente el que más aporta. 64

BO

IB Espaciales Sabana IM Orbiculares

IA

0 25 50 75 100 125 150 175 200 225 250 Biomasa promedio (mg)

Figura 4.2 Biomasa por gremios de tejedoras en cafetales y bosques. BO: Bosques; IB: Intensificación baja, IM: Intensificación media; IA: Intensificación alta.

Rasgos Funcionales

A partir de los rasgos funcionales se obtuvo un arreglo (Figura 4.4) con las cuatro variables de donde se las morfoespecies se agruparon en 16 grupos. En esta propuesta se observa que las agrupaciones de especies se unen a partir de la tela, sin embargo es notoria la importancia de la talla. Las variables de estrato y hábitat para el caso de las 87 especies incluidas en este análisis parecen no tener peso en el inicio del árbol, pero si en la definición particular de algunos grupos (Ver tabla 4.1). Por lo anterior, para observar la organización entre telas y tallas se corrió el análisis de conglomerados jerárquicos con esta dos variables únicamente (Figura 4.5) En este se observa la influencia clara de la talla sobre la clasificación, lo cual resulta interesante respecto a las clasificaciones clásicas de gremios debido a que no se reporta esta variable en la clasificaciones normalmente. Siguiendo la idea que la mayoría arañas tejedoras suelen tejer redes proporcionales a su talla y que por ende las presas que atrapan deben ser igualmente proporcionales; incluir la talla en 65 clasificaciones funcionales puede ser ideal para obtener clasificaciones más precisas al interior de las familias.

Por otro lado al observar los aportes de biomasa de los 16 grupos obtenidos (Figura 4.3) se presenta una tendencia de disminución de los valores a medida que aumenta la intensificación, sin embargo en contraste con el análisis clásico de gremios se pueden observar que existen grupos exclusivos de bosque y que los aportes varían entre los gremios gruesos. Lo anterior permite observa lo que sucede en mejor medida con los tejedores irregulares de la familia Theridiidae. De todos modos los aportes mayores en biomasa los hacen las orbiculares, pero con este análisis se observa que las que corresponde al grupo Orb 3 que corresponde a tallas medianas aporta mayormente. En cuanto a las irregulares las del grupo Irr the 3 son quienes más aportan biomasa.

Finalmente en este aporte funcional preliminar podemos afirmar una vez más que la intensificación influye negativamente sobre la comunidad de arañas tejedoras como se observa en la disminución de su biomasa. Además queda abierta la idea de nuevas clasificaciones entre los gremios clásicos para poder comprender mejor el rol de estos organismos en los diferentes ecosistemas, donde la talla en definitiva es una variable con influencia en la clasificación. .

66

Orb 5-Ae BO Orb 4-Ras Talla 3 Orb 3 Bos 1 BI Orb 2 Talla 2 ca Irr The 4 Irr The 3 MI Orb 1 Talla 2 Sab 2 Talla 1 AI Sab 1 Irr The 2 Irr The 0 20 40 60 80 100 120 140 Biomasa promedio (mg)

Figura. 4.3. Biomasa en los 16 grupos por rasgos funcionales de acuerdo al índice de intensificación. BO: Bosques; BI: Baja intensificación, MI: mediamente intensificado; AI: Alta intensificación. 67

44 107 15 109 101 20 127 21 13 124 7 118 27 19 9 39 8 122 1 99 126 155 41 62 45 31 38 123 79 42 4 61 110 46 157 104 132 156 49 23 54 48 77 52 53 37 36 34 33 32 29 10 14 96 95 94 102 47 131 135 89 66 5 103 67 83 78 16 12 11 2 115 139 25 152 51 116 18 153 142 138 93 76 113 84 81 43 0,0

1,6

3,2

4,8

e 6,4 c n a t s i D

8,0

9,6

11,2

12,8

Figura. 4.4. Análisis de conglomerados jerárquicos. Grupos obtenidos con 4 variables. 68

116 152 153 18 51 142 131 2 11 12 16 25 43 76 78 81 83 84 93 103 113 138 139 7 21 124 115 13 20 101 127 38 39 41 42 45 62 79 99 118 122 123 126 155 1 8 9 19 27 31 37 47 52 53 66 89 94 95 96 102 132 135 5 10 14 29 32 33 34 36 15 109 156 23 104 110 157 107 67 4 46 61 44 48 49 54 77 0,0

1,2

2,4

3,6

4,8 e c n a t s i 6,0 D

7,2

8,4

9,6

10,8

Figura.4.5. Análisis de conglomerados jerárquicos. Grupos obtenidos con 4 variables. 69

Tabla 4.1. Clasificación por rasgos funcionales.

CATEGORIA ESPECIES N PÁRAMETROS 1 (Irr The 1) aff. Stemmops sp. 76 Tipo Tela Theridiidae Anelosimus sp. 2 93 Talla categoría 1 Theridiidae sp. 3 138 Estrato áereo Exclusiva de cafetal Theridiidae sp. 8 142

2 (Irr The 2) aff. Neospintharus sp. 2 43 Tipo Tela Theridiidae aff. Theridion sp.1 47 Talla categoría 1 y 2 Theridiidae sp. 4 81 Estrato áereo Hábitat: no preferente.- Theridiidae sp. 5 84 Theridion nigriceps 102 Theridion sp. 2 113

3 (Sab 1) Linyphiidae sp 1 18 Tipo Tela Sabana Linyphiidae sp 3 51 Talla categoría 1 Linyphiidae sp 5 116 Estrato: no preferente Hábitat :no preferente Linyphiidae sp 6 152 Linyphiidae sp 7 153

4 (Talla 1) Coleosoma blandum 2 Tipo Tela no preferente Dictynidae sp. 11 Talla categoría 1 Dipoena sp.2 12 Estrato: no preferente Hábitat :no preferente Helvibis sp. 16 Mangora aff. Kochalkai 67 Theridiidae sp. 2 78 Theridion Tungurahua 83 Theridiosoma sp. 103 Wamba sp. 115

5 (Sab 2) Dubiaranea sp. 48 Tipo Tela Sabana Hahniidae sp. 49 Talla categoría 2 Linyphiidae sp. 2 77 Estrato: no preferente Hábitat :no preferente 6 (Talla 2) Aff. Mesabolivar sp. 1 4 Tipo no preferente aff. Pomboa sp. 23 Talla categoría 2 Chrysometa buga 61 Estrato: no preferente Hábitat :no preferente Chrysometa yotoco 156

7 (Orb 1) Acacesia hamata 1 Tipo Orbicular Araneus sp. 1 8 Talla categoría 2 Eustala sp. 1 9 Estrato: no preferente Hábitat :no preferente Micrathena lucasi 39 Uloborus sp. 1 99 Wagneriana tauricornis 122

8 (Irr The 3) Achaearanea sp. 1 10 Tipo Theridiidae aff. Theridion sp.2 14 Talla Categoría 2 70

Dipoena sp.1 29 Estrato: no preferente Dipoena sp.3 32 Hábitat :no preferente Dipoena sp.4 33 Faiditus sp. 1 34 Faiditus sp. 2 36 Phoroncidia sp. 1 37 Rhomphaea sp. 52 Spinitharus flavidus 53 Spinitharus gracilis 94 Theridiidae sp. 1 95 Thwaitesia affinis 96

9 (Irr The 4) Achaearanea sp. 2 5 Tipo Theridiidae Anelosimus sp. 1 66 Talla Categorías 2 y 3 Euryopis aff. emertoni 89 Estrato: no preferente Hábitat :Cafetal Theridiidae sp. 7 131 Theridion sp. 1 135

10 Azilia sp. 19 Tipo no preferente Talla Categorías 2 (Talla 2 ca) Cyclosa aff. caroli 46 Homalometa nigritarsis 54 Estrato: no preferente Hábitat :Cafetal Linyphiidae sp. 4 110 Metagonia sp. 118 Micrathena ucayali 157

11(Orb 2) Eriophora edax 7 Tipo Orbicular Micrathena decorata 21 Talla categoría 1 y 2 124 Estrato: no preferente Parawixia rimosa Hábitat :no preferente 12 (Bos 1) Chrysometa fidelia 25 Tipo Tela Theridiidae y Theridiidae sp. 6 104 Orbicular Theridiidae sp. 9 132 Talla categoría 1 y 2 Estrato: no preferente Thymoides sp. 1 139 Hábitat :Bosque 13 (Orb 3) Araneus bogotensis 13 Tipo Tela Orbicular Chrysometa calima 15 Talla categoría 3 Leucauge venusta 107 Estrato: no preferente Hábitat :no preferente Tetragnatha sp. 109

14 (Talla 3) Eustala sp. 2 20 Tipo Tela no preferente Micrathena brevispina 44 Talla categoría 3 Pirscula sp. 101 Estrato: no preferente Hábitat :no preferente Uloborus sp. 4 127

15 aff. Zosis sp. 31 Tipo Tela Orbicular Talla categoría 2 (Orb 4-Ras) Mangora melanocephala 38 Pronous aff. tuberculifer 42 Estrato: rasante Hábitat :no preferente Uloborus aff. 79

campestratus 123 71

Uloborus sp. 2

16 Miagrammopes sp 2 27 Tipo Tela Orbicular Talla categoría 2 (Orb 5-Ae) Miagrammopes sp. 1 41 Micrathena triangularis 45 Estrato: aéreo Hábitat :no preferente Neoscona sp. 62 Philopenella sp. 126

Uloborus sp. 3 155

BIBLIOGRAFÍA

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72

CAPITULO 5

ARANEIDS AND TETRAGNATHIDS (ARACHNIDA: ARANEAE) IN THE RURAL COUNTRYSIDE OF CUNDINAMARCA- COLOMBIA

ABSTRACT

In the web-building spiders guild, the families Araneidae and Tetragnathidae are taxonomically well known and became a very interesting group for understanding the ecological relations of predators in some specific ecosystems. Our goal in this communication is to report the species associated to Coffee agroecosystems and associated forest fragments in the region, with a special emphasis on the new reports for Colombia.

RESUMEN

En el gremio de las arañas tejedoras las familas Araneidae and Tetragnathidae tiene una taxonomía conocida y conforman un grupo interesante para entender las relaciones específicas de predadores en algunos ecosistemas. Nuestro objetivo en esta comunicación es reportar especies asociadas a agroecosistemas cafeteros y fragmentos de bosque asociados en la región.

Introduction

The Araneae order is known to be highly diverse. Worldwide, these spiders have 44,540 species distributed in 3,924 genera (Platnick 2014) and represent a big component of the total arthropod diversity (Toti et al. 2000). The identification of specimens is always a big deal for archanologists, especially in the tropical regions where a large percentage of the species are still unknown (Dippenar XXXX).

In Colombia, for the year 2013, 1,244 species were registered (Perafán et al. 2013). According to the review of Sabogal (2010), it is estimated a total of 5,873 species are present in the country. This estimation was based on the registers of the five border countries. 73

In the past century, there has been very little research of native Colombian spiders, resulting in a lack of knowledge. The articles and studies from William Ebehard, Nicolas Paz, Eduardo Florez and Carlos Valderrama, began a new generation of arachnologists in the country (Sabogal, 2010).

Spiders are known to be important predators in ecosystems. They have different strategies for catching their prey and the most common is to build a web. The web- building spiders correspond to a very diverse guild within Araneae and have been well studied worldwide. The families Araneidae and Tetragnathidae are two diverse web-building families and have a total of 216 genera and 4,004 species in the world (Plantick, 2014), and in Colombia, 413 species are distributed in 68 genera (Perafán et al. 2013)

The main proposal of this work is to register these species to families associated with coffee agroecosystems in Colombia.

MATERIALS AND METHODS

The study was carried out in the Andean region of Colombia of the Cundinamarca department. We selected eight different coffee farms and four forest fragments (personal reserves from the farmers inside their farms) between 1,430 and 1,825. The selected coffee plots have different types of shade. The details of the study area are described in chapter 3.

Spiders were collected between September 2011 and December 2012 during four field seasons. In the first field trip, we selected the farms and the plots, and also collected the spiders for reference (this data is not included in the ecological analysis). The following three field trips were conducted with 3 collectors. Both day (07:00–17:00 h) and night (19:00–02:00 h) samples were manually collected. Indirect At the laboratory using a stereoscope, we separated the specimens from other arthropods in the collected samples. Then, we sorted the web-spiders, identified them by family and distinguished them by adults, sub adults and juveniles. Each adult was photographed and identified by species level, using the 74

characters of the identification keys and descriptions. Juveniles were discarded from the data analysis because their identification is difficult and ambiguous. For almost all the spiders, we used the genitalia characters, which in some cases required the techniques of expansion of the male palpi and the clarification of the female epigynium (placed in a 10% KOH solution). Voucher specimens were deposited in the Arachnological collection of The Instituto de Ciencias Naturales of the Universidad Nacional de Colombia in Bogotá (ICN-MHN). We use the term “morphospecies” for the unidentified spiders when unsure about the species´ identity.

RESULTS AND DISCUSSION

We captured a total of 1,085 adults and subadults and divided them into 28 species, corresponding to Araneids (19 species) and Tetragnatids (9 species). We identified 24 to species level, while the other 5 species are still at genus level. In terms of abundance, the most relevant species were Eustala sp. (16.4%), Micrathena lucasi (15.2%) and Chrysometha buga (9.03%). In terms of species richness, the most important genera were Micrathena (14.2)% and Chrysometa (14.2%), each with four species, then followed by Eustala (10.7%) with three species.

We registered 42.8% from the species in coffee crops and forest fragments. Therefore, 6 species (21.4%) were collected only in forest fragments and 10 (35%) species were exclusively captured in coffee plots.

In our results we found a new species of the genera Araneus (Araneus sp.), which become an important register of this common genera. We are looking forward to its description. On the other hand, we registered, for the first time in Colombia, the species Homalometa nigritasis (Bastidas et al. 2014), which became an interesting register, as this species was reported in Mexico and Central America as associated to agroecosystems, especially to coffee crops (Edwards & Edwars, 2000). 75

The reports in this study increased the distribution range for various species: Dolichognatha pentagona, Eustala devia and Homalometa nigritarsis (Figure. 5.1), which had been reported for Central America and North America. Micrathena ucayali and Pronous tubercullifer (Figure 5.2) were reported only in border countries or near the border. Chrysometa buga, C. fidelia, C.calima, C. kochalkai (Figure 5.3) were distributed in Colombia in regions besides Cundinamarca. Finally, we registered for the first time in the municipalities of Quipile and Puli, the species of Tetragnatids and Araneids, associated with different ecosystems.

Table 5.1 Species register. FF: Forest fragment. CP: Coffee Plot. AB: Abundance.

Taxon FF CP AB

Wagneriana tauricornis (O. P.-Cambridge, 1889) X X 59

Micrathena decorata (Chickering, 1960) X 5

Micrathena lucasi (Keyserling, 1864) X x 165

Eustala sp. 1 (Simon, 1895) X x 178

Araneus bogotensis (Keyserling, 1864) x x 81

Leucauge venusta (Walckenaer, 1842) x x 96

Cyclosa aff. caroli (Hentz, 1850) x 31

Micrathena brevispina (Keyserling, 1864) x 1

Parawixia rimosa (Keyserling, 1892) x 46

Chrysometa buga (Levi, 1986) x x 98

Neoscona sp. (Simon, 1864) x 1

Pronous aff. tuberculifer (Keyserling, 1881) x x 68

Micrathena triangularis (C. L. Koch, 1836) x 1

Araneus sp. * (Clerck, 1757) x x 60 76

Eustala sp. 2 (Simon, 1895) x 1

Chrysometa fidelia (Levi, 1986) x 9

Tetragnatha sp. (Latreille, 1804) x x 16

Chrysometa calima (Levi, 1986) x x 33

Homalometa nigritarsis + (Simon, 1897) x 13

Mangora aff. kochalkai (Levi, 2007) x x 67

Micrathena ucayali (Levi, 1985) x 1

Acacesia hamata (Hentz, 1847) x x 18

Mangora melanocephala (Taczanowski, 1874) x 2

Eriophora edax (Blackwall, 1863) x 2

Dolichognatha pentagona (Hentz, 1850) x 2

Eustala aff. devia (Gertsch & Mulaik, 1936) x 1

Chrysometa yotoco (Levi, 1986) x x 8

Azilia sp. (Keyserling, 1881) x 22

*New species +New register for Colombia 77

Figure 5.1. Distribution of Dolichognatha pentagona, Eustala devia and Homalometa nigritarsis for Colombia. The map show the actual reports.

78

Figure 5.2. Distribution of Micrathena ucayali and Pronous tubercullifer, (before this studies were reported only in border countries or near the border)

79

Figure 5.3. Distribution of Chrysometa buga, C. fidelia, C.calima, C. kochalkai are new reported for Cundinarca región.

80

Figure 5.4. Wagneriana tauricornis (O. P.-Cambridge). A, Male. B-D, Female. E – F and H, Epygine. E, lateral. F, ventral. G, Male palpus. H, dorsal.

81

Figure 5.5. A-B. Micrathena decorata (Chickering, 1960). A, Female. B, Epigynum C-G, Micrathena lucasi (Keyserling, 1864). C, Female. D, Epigynum. F, Male. G. Male palpus. H-J. Eustala sp. (Simon, 1895) H, Female. I, Palpus male. J, Epigynum (lateral).

82

Figure 5.6. A-F. Araneus bogotensis (Keyserling, 1864). A, Male. B-C, Right palpus. B, Lateral right. C, Lateral left. D, Female. E-F, Epigynum. E, Ventral. F, Lateral. G-K, Leucauge venusta (Walckenaer, 1842). G, Male. H-I, Palpus male. H, Lateral left. I, Lateral right. J, Female. K, Epigynum (dorsal)

83

Figure 5.7. A-C, Cyclosa aff. caroli (Hentz, 1850). A, Male. B, Female. C, Epigymun (Ventral). D, Micrathena brevispina (Keyserling, 1864) Female. E-H, Parawixia rimosa (Keyserling, 1892).E, Female. F, Epigynum (Posterior). G, Male. H, Epigynum (ventral). 84

Figure 5.8. A-B and D, Chrysometa buga (Levi, 1986). A, Female. B, Male. D, Epigynum (Ventral). C and E-H, Pronous aff. tuberculifer (Keyserling, 1881). C, Male. E-F, Male right palpus. E, Lateral. F, Ventral. G, Female. H, Epigynum (ventral) 85

Figure 5.9. A-D, Araneus sp. (Clerck, 1757). A, Male. B, Male right palpus. C-D, Epigynum. C, Ventral. D, Dorsal. E and G-H, Chrysometa calima (Levi, 1986). E, Female. G, Male palpus. H, Epigynum (ventral). F, Tetragnatha sp (Latreille, 1804) 86

Figure 5.10. A-D, Homalometa nigritarsis (Simon, 1897). A, Female. B, Epigynum. C-D, Male palpus. C, Ventral. D, Front. E-G, Mangora kochalkai (Levi, 2007). E, Female. F, Male. G, Epyginum (ventral)

87

Figure 5.11. A-B. Micrathena ucayali (Levi, 1985) Female. A, Dorsal. B, Ventral. C-F, Acacesia hamata (Hentz, 1847). C, Male and female. D, Male. E, Male left palpus. F, Epigynum (ventral)

88

Figure 5.12. A-D, Mangora melanocephala (Taczanowski, 1874). A, Female. B, Male. C, Male palpus. D, Epigynum (ventral). E-F, Eriophora edax (Blackwall, 1863) E, Male. F, Male right palpus G-H, Dolichognatha pentagona (Hentz, 1850).G, ocular area H, Ventral.

89

Figure 5.13. A-B. Chrysometa yotoco (Levi, 1986). A, Female. B, Epigynum (Ventral). C-F, Azilia sp. (Keyserling, 1881). C, Male. D, Palpus (lateral). E, Female. F, Epigynum (ventral). G, Eustala devia (Gertsch & Mulaik, 1936) Epigynum (ventral). 90

REFERENCES (Ir a bibliografía general)

91

CAPITULO 6

CONCLUSIONES

Basados en la pregunta que se generó al inicio de esta investigación donde se pretendía responder cómo afecta a la diversidad de arañas tejedoras el sombrío en cafetales. En este texto se observaron los diferentes procedimientos que llevan a las siguientes conclusiones.

El índice de intensificación desarrollado por Mas y Dietsch (2003) demostró ser adaptable y útil para explicar cuantitativamente las diferentes condiciones de sombrío del presente estudio.

La diversidad Alfa en términos de riqueza y abundancia incrementa conforme aumentan los valores del índice de intensificación de sombrío.

La diversidad Beta mostró un recambio de especies de más del 40% entre fragmentos de bosques y cafetales, sugiriendo que algunas especies solo pueden habitar en bosques.

Los fragmentos de bosque, a pesar de ser menores a una hectárea en su extensión y no estar conectados, pueden albergar algunas especies exclusivas, las cuales tienden a presentar bajas abundancias siendo esto congruente con su dificultad para migrar a otros ecosistemas.

A nivel regional, la diversidad beta contribuyó en mayor medida que la diversidad alfa.

El gremio de las tejedoras orbiculares es el que más contribuye en términos de biomasa, la cual aumenta conforme disminuye el índice de intensificación.

La clasificación por rasgos funcionales demostró ser útil para entender en términos funcionales los patrones de la diversidad de arañas tejedoras. Haciendo uso de esta se encontró que las tejedoras orbiculares con tallas medianas y sin preferencia estrato o ecosistemas, se adaptan a todos los tipos de cafetales sin disminuir demasiado su biomasa. 92

Las tejedoras en sábana clasificadas a partir de rasgos funcionales se encuentran preferentemente en el estrato rasante, esto genera que los cambios en el sombrío del café no afecten directamente la biomasa de este grupo.

Las tejedoras irregulares de la familia Pholcidae presentan una mayor biomasa en las cafetales con sombrío coincidiendo con sus altos valores de abundancia, demostrando que aunque es un taxón generalista y muy abundante un ecosistema mayormente conservado puede albergar más biomasa.

A partir de este estudio se reporta por primera vez un nuevo género (Homolometa) para el país y además se amplía la distribución de las siguientes especies Dolichognatha pentagona, Eustala devia, Homalometa nigritarsis, Micrathena ucayali, Pronous tubercullifer, Chrysometa buga, C. fidelia, C.calima y C. kochalkai.

Para las clasificaciones con rasgos funcionales resulto ser la talla una variable importante en la determinación de los grupos obtenidos.

Finalmente este estudio demuestra que para la conservación de especies de arañas tejedoras es importante el mantenimiento de cafetales con sombrío así como los remanentes de bosques en la región estudiada. 93

OBJETIVO OBJETIVOS CONCLUSIONES RESULTADOS GENERAL ESPECÍFICOS • Las fincas estudiadas presentan • Los sitios se clasificaron de valores del índice de acuerdo a trabajos anteriores con intensificación con seis variables cualitativas. Tipificar el sombrío de variables. • Se calculó el índice de los diferentes cafetales • El índice de intensificación intensificación de cada lote de a través de la desarrollado por Mas y Dietsch trabajo, cuantificando de esta categorización general (2003) demostró ser adaptable y manera la cantidad de cobertura de la vegetación. útil para explicar en cada sitio tipificando de esta cuantitativamente las diferentes manera el sombrío. condiciones de sombrío del

Evaluar los presente estudio cambios en la • Se recolectaron 8,108 • La diversidad Alfa en términos biodiversidad de especímenes distribuidos en 94 de riqueza y abundancia arañas tejedoras morfoespecies. disminuye cuando aumentan los en cafetales con • Las curvas de acumulación de valores del índice de diferentes especies para bosques y cafetales intensificación de sombrío. Estimar la diversidad condiciones de superan el 80%. • La diversidad Beta mostró un alfa, beta y gamma de sombrío. • Los valores de diversidad Q1 recambio de especies de más la comunidad de estuvieron por debajo de 20 para del 40% entre fragmentos de arañas tejedoras en los cafetales con altos valores en bosques y cafetales, sugiriendo agroecosistemas el índice de intensificación y por que algunas especies solo cafeteros con debajo de 3,0 en el índice de pueden habitar en relictos de diferentes condiciones Shannon. bosque. de sombrío. • • Los fragmentos de bosque, a La diversidad beta muestra un recambio de especies superior al pesar de ser menores a una 40% entre bosques y cafetales. hectárea en su extensión y no • En términos de la diversidad estar conectados, pueden regional (Gamma): Se observa que albergar algunas especies 94

la diversidad beta es la que más exclusivas, las cuales tienden a aporta a nivel regional. presentar bajas abundancias siendo esto congruente con su dificultad para migrar a otros ecosistemas. • A nivel regional, la diversidad beta contribuyó en mayor medida que la diversidad alfa.

• El gremio de las tejedoras orbiculares es el que más contribuye en términos de biomasa, la cual aumenta conforme disminuye el índice de • Se encontraron tres gremios, intensificación. definidos a partir de las • La clasificación por rasgos Evaluar la clasificaciones existentes. funcionales demostró ser útil diversidad • El gremio de las tejedoras para entender en términos funcional en orbiculares presenta una mayor funcionales los patrones de la agroecosistemas biomasa en todos los sitios diversidad de arañas tejedoras. cafeteros con estudiados. • Las tejedoras en sábana diferentes • Se obtuvieron 10 grupos a partir clasificadas a partir de rasgos condiciones de de la clasificación por rasgos funcionales se encuentran sombrío. funcionales. preferentemente en el estrato

rasante, esto genera que los

cambios en el sombrío del café no afecten directamente la biomasa de este grupo. • La talla resulto ser una variable importante para la determinación 95

de los grupos por rasgos. . 96 ANEXO A: TABLA GENERAL DE ESPECIES.

Taxon FF Coffee TTA FTA AD+SuA M ID F ID G ID sp Araneidae 789 662 19 0 4 15 Wagneriana tauricornis x x 59 Micrathena decorata x 5 Micrathena lucasi x x 165 Eustala sp. 1 x x 178 Araneus bogotensis x x 81 Cyclosa aff. caroli x 31 Micrathena brevispina x 1 Parawixia rimosa x 46 Neoscona sp. x 1 Pronous aff. tuberculifer x x 68 Micrathena triangularis x 1 Araneus sp. 1 x x 60 Eustala sp. 2 x 1 Mangora aff. Kochalkai x x 67 Micrathena ucayali x 1 Acacesia hamata x x 18 Mangora melanocephala x 2 Eriophora edax x 2 Eustala aff. devia x 1 Tetragnathidae 297 281 9 0 2 7 Leucauge venusta x x 96 Chrysometa buga x x 98 Chrysometa fidelia x 9 Tetragnatha sp. x x 16 Chrysometa calima x x 33 Homalometa nigritarsis x 13 Dolichognatha pentagona x 2 Chrysometa yotoco x x 8 Azilia sp. x 22 Theridiidae 1216 1077 42 10 24 8 Theridion tungurahua x x 67 Theridion sp. 1 x 8 Dipoena sp.1 x x 42 Coleosoma blandum x x 72 Dipoena sp.2 x x 104 Theridiidae sp. 1 x x 41 Theridiidae sp. 2 x x 115 Thymoides sp. 1 x 16 Phoroncidia sp. 1 x x 7 Thwaitesia affinis x x 105 Spinitharus flavidus x x 77 Rhomphaea sp. x x 24 aff. Neospintharus sp.1 x 1 Spinitharus gracilis x x 27 Achaearanea sp. 1 x x 62 Theridion nigriceps x x 128 aff. Neospintharus sp. 2 x x 2 Faiditus sp. 1 x x 78 Faiditus sp. 2 x x 6 Anelosimus sp. 1 x 36 aff. Stemmops sp. x 4 Wamba sp. x x 20 aff. Theridion sp.1 x x 10 Theridion sp. 2 x x 21 Euryopis aff. emertoni x 5 Theridiidae sp. 3 x 9 Dipoena sp.3 x x 8 Dipoena sp.4 x x 12 aff. Theridion sp.2 x x 7 Theridiidae sp. 4 x x 33 Hevibis sp. x x 19 Theridiidae sp. 5 x x 10 Ariamnes attenuatus x 1 Achaearanea sp. 2 x 1 Theridiidae sp. 6 x 3 Phoroncidia sp. x 1 Theridiidae sp. 7 x 9 Dipoena sp.5 x 1 Theridiidae sp. 8 x 5 Theridiidae sp. 9 x 2 Anelosimus sp. 2 x 4 Theridiidae sp. 10 x 3 Pholcidae 1009 750 4 0 4 0 Aff. Mesabolivar sp. 1 x x 223 Pirscula sp. x x 3 Metagonia sp. x 65 aff. Pomboa sp. x x 718 Linyphiidae 625 528 8 7 1 0 Linyphiidae sp. 1 x x 28 Linyphiidae sp. 2 x x 82 Dubiaranea sp. x x 405 Linyphiidae sp. 3 x x 45 97

Linyphiidae sp. 4 x 9 Linyphiidae sp. 5 x x 14 Linyphiidae sp. 6 x x 38 Linyphiidae sp. 7 x x 4 Uloboridae aff. Zosis sp. x x 2 Uloborus sp. 1 x x 17 Miagrammopes sp. 1 x x 5 Uloborus sp. 2 x 2 Uloborus sp. 3 x x 12 Uloborus aff. campestratux x 5 Miagrammopes sp 2 x x 7 Uloborus sp. 4 x x 3 Philopenella sp. x x 2 Theridisomathidae 21 21 1 0 1 0 Theridiosoma sp. x x 21 Dictynidae 7 7 1 1 0 0 Dictynidae sp. x x 7 Hahniidae 4 3 1 1 0 0 Hahniidae sp. x x 4 ANEXO B: CLAVES POR FAMILIA

Taxon Año Autor Revista/ Entidad Titulo Links Levi, H.W. 1991. The Neotropical orb-weaver Bulletin of the Museum The Neotropical orb-weaver Genera Edricus and Wagneriana tauricornis 1991 Levi, H. W. genera Edricus and Wagneriana(Araneae: Araneidae). Bulletin of of comparative Zoology Wagneriana (Araneae: Araneidae) the Museum of Comparative Zoology,152(6):363-415 [BHL] Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Theridion tungurahua 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae New World Pholcid Spiders Bulletin of the American Museum Aff. Mesabolivar sp. 1 2000 Huber, B. A. (Araneae: Pholcidae) a Revision of Natural History at Generic Level Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Theridion sp. 1 Levi, H. W. A Key and Checklist of American Spiders of the Randolph D. E. The Journal of Arachnology Family Theridiidae North of Mexico (Aranaea) The Spiny Orb- Weaver Bulletin of the Museum 1985 Levi, H. W. Genera Micrathena and Chaetacis of comparative Zoology Micrathena decorata (Araneae: Araneidae) Sabogal, A. Revisión Arañas espinosas de Colombia Florez, E. The Spiny Orb- Weaver Bulletin of the Museum 1985 Levi, H. W. Genera Micrathena and Chaetacis of comparative Zoology Micrathena lucasi (Araneae: Araneidae) Sabogal, A. Revisión Arañas espinosas de Colombia Florez, E. Chickering, A.M. 1955. The genus Eustala Bulletin of the Museum The genus Eustala (Araneae, Argiopidae) in Central America. Eustala sp. 1 1955 Chickering, A. M. of comparative Zoology (Araneae, Argiopidae) in Central America. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology, 112(6):389-518 [BHL] [MCZ specimens Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Dipoena sp.1 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Coleosoma blandum 1971 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Dipoena sp.2 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae The Neotropical and Mexican Orb Bulletin of the Museum Araneus bogotensis 1991 Levi, H.W. Weavers of the Genera Araneus,Dubiepeira, of comparative Zoology and Aculepeira (Araneae: Araneidae) Jocqué, R. Theridiidae sp. 1 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Leucauge venusta Jocqué, R. Theridiidae sp. 2 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Jocqué, R. Linyphiidae sp. 1 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. The Neotropical and Mexican Orb Bulletin of the Museum Cyclosa aff. caroli 1999 Levi, H. W. Weavers of the Genera Cyclosa and Allocyclosa of comparative Zoology (Araneae: Araneidae) The Spiny Orb- Weaver Bulletin of the Museum Micrathena brevispina 1985 Levi, H. W. Genera Micrathena and Chaetacis of comparative Zoology (Araneae: Araneidae) Spiders of the Orb-weaver Bulletin of the Museum 1992 Levi, H. W. Genus Parawixia in America of comparative Zoology (Araneae: Araneidae) Parawixia rimosa The Orbweavers of the Genera Moliaranea and Bulletin of the Museum Nicoleperia, a New Species of Parawixia, and 2001 Levi, H. W. of comparative Zoology comments on Orb Weaver of Temperates Sourh America (Araneae: Araneidae) The Neotropical Orb-weaver Bulletin of the Museum Chrysometa buga 1986 Levi, H. W. Genera Chrysometa and Homalometa of comparative Zoology (Araneidae: Tetragnathidae) Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Thymoides sp. 1 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Levi, H.W. Bulletin of the Museum The Orb Weaver Genus Neoscona Neoscona sp. 1971 Berman, J. D. of comparative Zoology in North America (Araneae: Araneidae) Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Phoroncidia sp. 1 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Orb-Weaving Spider Actinosoma, Bulletin of the Museum Spilasma,Micrepeira, Pronous aff. tuberculifer 1995 Levi, H. W. of comparative Zoology Pronous, and Four New Genera (Araneae: Araneidae) Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Thwaitesia affinis 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Spinitharus flavidus 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Rhomphaea sp. 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae aff. Neospintharus sp.1 Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Spinitharus gracilis 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Achaearanea sp. 1 aff. Zosis sp. Revision of the Genera and Tropical Bulletin of the Museum Uloborus sp. 1 1979 Opell, B. D. American Species of the Spiders Family of Comparative Zoology Uloboridae Miagrammopes sp. 1 Revision of the Genera and Tropical Bulletin of the Museum Uloborus sp. 2 1979 Opell, B. D. American Species of the Spiders Family of Comparative Zoology Uloboridae Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Theridion nigriceps 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Pirscula sp. The Spiny Orb- Weaver Bulletin of the Museum Micrathena triangularis 1985 Levi, H. W. Genera Micrathena and Chaetacis of comparative Zoology (Araneae: Araneidae) Metagonia sp. aff. Neospintharus sp. 2 Jocqué, R. Linyphiidae sp. 2 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Dubiaranea sp. Jocqué, R. Linyphiidae sp. 3 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Faiditus sp. 1 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Faiditus sp. 2 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Jocqué, R. Linyphiidae sp. 4 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. aff. Pomboa sp. Revision of the Genera and Tropical Bulletin of the Museum Uloborus sp. 3 1979 Opell, B. D. American Species of the Spiders Family of Comparative Zoology Uloboridae Anelosimus sp. 1 Theridiosoma sp. aff. Stemmops sp. Hahniidae sp. Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Wamba sp. 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Revision of the Genera and Tropical Bulletin of the Museum Uloborus aff. campestratus 1979 Opell, B. D. American Species of the Spiders Family of Comparative Zoology Uloboridae Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider aff. Theridion sp.1 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Dictynidae sp. Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Theridion sp. 2 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Euryopis aff. emertoni 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Jocqué, R. Theridiidae sp. 3 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Dipoena sp.3 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Dipoena sp.4 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider aff. Theridion sp.2 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae The Neotropical and Mexican Orb Bulletin of the Museum Araneus sp. 1 1991 Levi, H.W. Weavers of the Genera Araneus,Dubiepeira, of comparative Zoology and Aculepeira (Araneae: Araneidae) Chickering, A.M. 1955. The genus Eustala Bulletin of the Museum The genus Eustala (Araneae, Argiopidae) in Central America. Eustala sp. 2 1955 Chickering, A. M. of comparative Zoology (Araneae, Argiopidae) in Central America. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology, 112(6):389-518 [BHL] [MCZ specimens Jocqué, R. Theridiidae sp. 4 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Hevibis sp. The Neotropical Orb-weaver Bulletin of the Museum Chrysometa fidelia 1986 Levi, H. W. Genera Chrysometa and Homalometa of comparative Zoology (Araneidae: Tetragnathidae) The American Orb-Weaver Genera Bulletin of the Museum of the Museum of Dolichognatha and Tetragnatha sp. 1981 Levi, H. W. Comparative Zoology Tetragnatha North of Mexico (Araneae: Araneidae, Tetragnathidae) The Neotropical Orb-weaver Bulletin of the Museum Chrysometa calima 1986 Levi, H. W. Genera Chrysometa and Homalometa of comparative Zoology (Araneidae: Tetragnathidae) Homalometa nigritarsis Jocqué, R. Theridiidae sp. 5 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Mangora aff. Kochalkai Jocqué, R. Linyphiidae sp. 5 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. The Spiny Orb- Weaver Bulletin of the Museum Micrathena ucayali 1985 Levi, H. W. Genera Micrathena and Chaetacis of comparative Zoology (Araneae: Araneidae) Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Ariamnes attenuatus 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae A Taxonomic Revision of the Orb Harvard College, Harvard Acacesia hamata 1993 Glueck, S. Weaver Genus Acacesia University, Cambridge (Araneae: Araneidae) Levi, H.W. 2005. The orb-weaver genus Mangora of Mexico, The Orb-weaver Genus Mangora of Bulletin of the Museum of Central America, and the West Indies (Araneae: Araneidae). Mangora melanocephala 2005 Levi, H. W. Mexico, Central America, and the West Indies Comprarative Zoology Bulletin of the Museum of Comparative Zoology, 158(4):139-181 (Araneae: Araneidae) [BHL] Eriophora edax Miagrammopes sp 2 Revision of the Genera and Tropical Bulletin of the Museum Uloborus sp. 4 1979 Opell, B. D. American Species of the Spiders Family of Comparative Zoology Uloboridae Dolichognatha pentagona Achaearanea sp. 2 Jocqué, R. Theridiidae sp. 6 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Phoroncidia sp. 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Jocqué, R. Theridiidae sp. 7 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Levi, H. W. Bulletin of the Museum The Genera of the Spider Dipoena sp.5 1972 Levi, L. R. of comparative Zoology Family Theridiidae Jocqué, R. Theridiidae sp. 8 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Jocqué, R. Theridiidae sp. 9 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Anelosimus sp. 2 Chickering, A.M. 1955. The genus Eustala Bulletin of the Museum The genus Eustala (Araneae, Argiopidae) in Central America. Eustala aff. devia 1955 Chickering, A. M. of comparative Zoology (Araneae, Argiopidae) in Central America. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology, 112(6):389-518 [BHL] [MCZ specimens Jocqué, R. Theridiidae sp. 10 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Jocqué, R. Linyphiidae sp. 6 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Jocqué, R. Linyphiidae sp. 7 2007 The Spiders of the World Dippenaar, A. S. Philopenella sp. The Neotropical Orb-weaver Bulletin of the Museum Chrysometa yotoco 1986 Levi, H. W. Genera Chrysometa and Homalometa of comparative Zoology (Araneidae: Tetragnathidae) The orbweavers of the Genera Mecynogea, Subfamily Metinae and Genera Pachygnatha, Bulletin of the Museum Azilia sp. 1980 Levi, H.W. Glenognatha, and Azilia of the Subfamily of comparative Zoology Tetragnathinae North of Mexico (Araneae: Araneidae) ANEXO C: ÁRBOLES DE SOMBRÍO 103

A B

C

D E

F

Anexo 1: A. Trichanthera gigantea1 Nees (1821). B. Detalle de los entrenudos de la planta y la línea interpeciolar2. C. Botones florales2. D. Annona cherimola1 Miller (1768). E. Disposición foliar2. F. Fruto del árbol de chirimoyo2. Fotografías: 1David Aguillón, 2 Paula Henao. 104

A B

C

D E

Anexo 2: A. Jacaranda mimosifolia 1 D.Don (1822). B. Detalle de la disposición foliar en J. mimosifolia 2. C. Fruto tipo cápsula maduro 1. D. Tabebua rosea 2 DC. (1845). E. Detalle de la disposición foliar en T. rosea.2. Fotografías: 1David Aguillón, 2 Paula Henao.

105

A B

C D

Anexo 3: A. Cordia alliodora 2 Oken (1841). B. Alchornea sp.1. C. Carica papaya1 L. (1753). D. Flores y frutos de C. papaya 2. Fotografías: 1David Aguillón, 2Paula Henao.

106

A B

C

D E

F

Anexo 4: A. Senna spectabilis 2 H.S.Irwin & Barneby (1982). B. Inflorescencias de S. spectabilis 2. C. Frutos tipo vaina en S. spectabilis 2. D. Erythrina edulis 1 Triana Ex Michelli (1892). E. Inflorescencia de E. edulis 2. F. Frutos de balú (E. edulis) 2. Fotografías: 1David Aguillón, 2Paula Henao. 107

A B

C

D E

F

Anexo 5: A. Inga sp.1 Scoop. (1777). B. Detalle de la hoja en Inga sp. 2. C. Inflorescencia de Inga sp. 2.D . Juglans neotropica 1 Diels (1906). E. Detalle de la hoja y sus foliolos de J. neotropica 2. F. Frutos de J. neotropica 2. Fotografías: 1David Aguillón, 2Paula Henao. 108

A B

C D

Anexo 6: A. Persea americana 2 Mill. (1768). B. Nectandra sp.1 Rottb. (1776)*. C. Prunus sp.1 L. (1753) D. Cedrela montana 2 Turcz (1858). Fotografías: 1David Aguillón, 2Paula Henao. 109

A B

C

D E

Anexo 7: A. Ficus sp.2 L. (1753). B. Estípula terminal cónica 1. C. Látex y disposición foliar1. D. Musa x paradisiaca 1 L. (1753).E. Infrutescencia 2. Fotografías: 1David Aguillón, 2Paula Henao. 110

A B

C

D E

F

Anexo 8: A.Zanthoxylum sp.2 L. (1754). B. Colonia de hormigas asociadas al árbol viviendo en cámaras dentro de la corteza espinosa2. C. Detalle del fruto maduro1. D. Citrus x limon 1 Burm. F (1768). E. Detalle de las flores de limón 1. F. Fruto 2. Fotografías: 1David Aguillón, 2Paula Henao. 111

A B

C E

D F

Anexo 9. A. Citrus sinesis 1 Osbeck (1765). B. Citrus reticulata 1 Blanco (1837). C. Eriobotrya japonica Lindl. (1821) disposición foliar 2. D. Inflorescencia de E. japónica 2. E. egiphila sp.2 Jacq. (1767). F. Disposición foliar en Aegiphila sp.2. Fotografías: 1David Aguillón, 2Paula Henao.

112

ANEXO D FOTOGRAFIAS DE ESPECIES ENCONTRADAS EN EL ESTUDIO

FIGURA 1 113

FIGURA 2

114

FIGURA 3 115

FIGURA 4 116

FIGURA 5 117

FIGURA 6 118

FIGURA 7 119

FIGURA 8 120

FIGURA 9 121

FIGURA 10 122

FIGURA 11 123

FIGURA 12 ANEXO E: FIRST RECORD OF THE ORB- WEAVING SPIDER GENUS 124 Homalometa SIMON, 1897 ( ARANEAE, TETRAGNATHIDAE) IN COLOMBIA

Revista Ibérica de Aracnología, nº 24 (30/06/2014): 123–124. NOTA CIENTÍFICA Grupo Ibérico de Aracnología (S.E.A.). ISSN: 1576 - 9518. http://www.sea-entomologia.org/

First record of the orb-weaving spider genus Homalometa Simon, 1897 (Araneae, Tetragnathidae) in Colombia

Milton Bastidas1,2 , Cecilia Cantor-Vaca 1,2 & Alexander Sabogal-González2

1 Department of Biology, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia – [email protected] 2 Artrophods Laboratory at Centro Internacional de Física Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá, Colombia

Abstract: Homalometa is a Neotropical spider genus in the family Tetragnathidae with only three described species: two are known from Central America and the Caribbean (H. chiriqui Levi, 1986 and H. nigritarsis Simon, 1897), and one from Brazil (H. nossa Levi, 1986). We report the presence of H. nigritarsis in the Andes of Colombia, thus extending its known distribution to northern South America. Individu- als were collected at coffee plantations at several localities between 1462 and 1834 m, 85 km west from Bogotá. Key words: Homalometa nigritarsis, range expansion, Neotropics.

Primera cita para Colombia del género Homalometa Simon, 1897(Araneae, Tetragnathidae) Resumen: Homalometa es un género de arañas neotropical de la familia Tetragnathidae con sólo tres especies descritas: dos se cono- cen de América Central y el Caribe (H. chiriqui Levi, 1986 y H. nigritarsis Simon, 1897), y una de Brazil (H. nossa Levi, 1986). Se cita aquí la presencia de H. nigritarsis en los Andes de Colombia, extendiendo así su distribución conoida hasta Sudamérica septentrional. Se colectaron los individuos en plantaciones de café en diversas localidades entre 1462 y 1834 m, a 85 km al oeste de Bogotá. Palabras clave: Araneae, Tetragnathidae, Homalometa nigritarsis, distribución, Colombia, región neotropical.

Tetragnathids are part of the Araneoidea (Griswold et al., 1998; Table I. Names and geographic coordinates Hormiga & Griswold, 2014), because they share several morpholog- to the sample farms. Alt: Altitude (m) ical and behavioral synapomorphies with other araneoids, in addition Town District Farm N W Alt to some of the web construction characters (Alvarez-Padilla & Arabia Paraíso 4°41'20,33'' 74°35'14,6'' 1743 Hormiga, 2011). The main characteristic of the family is the simple Sinaí Piedemonte 4°44'02,2'' 74°33'24,6'' 1825 male pedipalps with only one tegular sclerite (the conductor, the Quipile San Fernando 4°42'20,7'' 74°33'43,1'' 1440 araneoid median apophysis is lost) and the conductor coiled together El Tiber Aldea 4°43'11,6'' 74°33'29,6'' 1619 with the embolus (Alvarez-Padilla & Hormiga, 2011; Hormiga & Venecia 4'42'12,1'' 74°33'45,7'' 1430 San Antonio 4°41'33,4'' 74°35'19,6'' 1833 Griswold, 2014). Females of almost all genera are entelgynes, but Puli Palestina members of Tetragnathinae are secondary haplogynes (Dimitrov & Barcelona 4°41'41,2'' 74°35'22,4'' 1824 Hormiga, 2011). Alban Namay Hacienda 4°54'28,11'' 74°27'33'' 1600 El Porvenir Tetragnathidae has a worldwide distribution and is most di- verse in the tropics, with species often found in wet areas (Álvarez- Padilla & Hormiga, 2011). A total of 966 species has been described Homalometa is a Neotropical genus with only three species in 47 genera, with 293 species in 19 genera present only in the described: H. nigritarsis Simon, 1897 and H. chiriqui Levi, 1986 Neotropics (Platnick, 2014). In Colombia, 73 species in 9 genera are distributed in Central America and H. nossa Levi, 1986 in South- reported (Sabogal-González, 2010). east of Brazil (Levi 1986). H. chiriqui is reported in Panama, Costa The epigyna in the subfamily Metainae exhibit well sclero- Rica (Levi 1986) and in coffee plantations of Soconusco (Chiapas, tized structures (spermathecae and fertilization ducts), short Mexico) between 800-1000 m (Ibarra-Núñez, 2001). H. nigritarsis is copulatory ducts and a broadly separated spermatheca; male palps reported between 0-320 m in the Caribbean (Levi 1986; Edwards et have a simple terminal apophysis and an ectocymbial process (a al., 2000) and in Mexico (Tepic city) with no reference to altitude cuticular flattened extension) (Hormiga et al., 1995; Alvarez-Padilla Levi (1986); however, the city is located higher than 300 m. et al., 1999, 2011). Levi in 1986 includes in the subfamily the genera We collected H. nigritarsis in coffee agroecosystems in the Meta, Metellina, Dolichognatha, Chrysometa, Diphya and Andes of Colombia between 1450 and 1830 m from 2007 and 2013 Homolameta. However, in a recent phylogenetic study, which in- in various farms near the towns of Quipile, Puli and Alban Cundi- cludes morphological, molecular and behavioral data, the genus namarca (Table I). The specimens were collected during a study on Homalometa is not considered (Alvarez-Padilla et al., 2009). None- the spiders in coffee agroecosystems. We collected 7 females, 2 theless, here we assume Homalometa as part of Metainae due to males and 1 subdault female using manual capture and beating morphological similarities with Chrysometa. coffee bushes. Homalometa is characterized by having two or three teeth on The towns of Quipile, Albán and Puli are located approxi- the posterior margin of the chelicerae, in contrast to Chrysometa, mately 85 km west from Bogotá on the eastern chain of the Colom- which presents four (Levi, 1986). Male palpal tibia with a projection, bian Andes within the coffee region of the state of Cundinamarca. palpus with a lobed and narrow cymbium, lacking a paracymbium Farmers in this region own family farms which are (non-extensive (Levi, 1986). Females present an epigynum with transverse swelling systems) where coffee and banana are grown; some of these farms (Levi, 1986). Webs in this genus are orbicular, with open hubs and also have cattle. Some farmers grow a diversity of crops in the same are horizontal, inclined or vertical (Álvarez-Padilla et al., 2009). plots where coffee is grown. The conditions of this region are similar Juveniles build horizontal webs, but subadults and adults construct a to the habitats reported by Edwards and Edwards (2000), where H. vertical web. Females build a retreat (connected to the web for nigritarsis has been observed in different fruit trees such as protection and as a place for laying eggs, females do not construct Mangifera indica, Inga spp., Ocotea leucoxylum, Casearia silvestris egg sacs and eggs are laid in rows (Edwards et al., 2000; Ibarra- and Musa sp. Núñez, 2001).

123 125

This is the first report of Homalometa in Colombia and the EDWARDS, R. & A. EDWARDS 2000. Observations on the webs and life highest altitude record for H. nigritarsis (1833 asl). We also report history of Homalometa nigritarsis (Araneae: Tetragnathidae): a once more on their presence in agroecosystems, especially coffee spider that lays its eggs in rows. Psyche, 103: 37-48. plantations. The specimens are deposited at the Arachnological GRISWOLD C.E., J.A. CODDINGTON, G. HORMIGA & N. SCHARFF 1998. Collection of the Instituto de Ciencias Naturales (ICN, Universidad Phylogeny of the orb-web building spiders (Araneae, Orbi- Nacional de Colombia, curator Eduardo Flórez). culariae: Deinopoidea, Araneoidea). Zoological Journal of the Linnean Society, 123:1-99. Acknowledgements HORMIGA, G. & C. E. GRISWOLD 2014. Systematics, phylogeny, and We thank Colciencias because the program “Jóvenes Investigadores e evolution of orb-weaving spiders. Annual Review of Entomology, Innovadores Virginia Gutiérrez de Pineda” benefited the second author. 59, 487-512. We were also sponsored by Centro Internacional de Física and the re- IBARRA-NÚÑEZ, G. 2001. The unusual egg-rod of the spider Homa- search institutes ICN & IDEA at Universidad Nacional de Colombia. We lometa chiriqui (Araneae, Tetragnathidae) and other biological also thank Jaime Pinzon who improved earlier drafts of this manuscript. data. Journal of Arachnology. 29: 431-433. LEVI, H.W. 1986. The Neotropical orb-weaver genera Chrysometa and Homalometa (Araneae: Tetragnathidae). Bulletin of the Museum References of Comparative Zoology, 151: 91-215. ÁLVAREZ-PADILLA, F., D. DIMITROV, G. GIRIBET & G. HORMIGA 2009. MOGUEL, P. & V. TOLEDO 1999. Biodiversity Conservation in Tradi- Phylogenetic relationships of the spider family Tetragnathidae tional Coffee Systems of Mexico. Conservation Biology 13(1):11- (Araneae, Araneoidea) based on morphological and DNA se- 21. quence data. Cladistics 25: 109-46. PLATNICK, N. 2014. The World Spider Catalog, Version 14.0. American ÁLVAREZ-PADILLA, F. & G. HORMIGA 2011. Morphological and phylo- Museum of Natural History, New York at http://research.amnh. genetic atlas of the orb-weaving spider family Tetragnathidae org/iz/spiders/catalog/ (Araneae: Araneoidea). Zoological Journal of the Linnean Socie- SABOGAL-GONZÁLEZ, A. 2010. Estado actual del conocimiento de ty, 162: 713-879. arañas (Araneae) en Colombia. pp. 123-136. In Memorias XXXVII DIMITROV, D. & G. HORMIGA 2011. An extraordinary new genus of Congreso Sociedad Colombiana de Entomología. Sociedad Co- spiders from Western Australia with an expanded hypothesis on lombiana de Entomología, Colombia. the phylogeny of Tetragnathidae (Araneae). Zoological Journal of the Linnean Society, 161: 735-768.

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